1 UNIVERSIDADE FEDERAL DE OURO PRETO ESTUDO COMPARATIVO EM FOLHAS E CAULES DE INDIVÍDUOS DE Clethra Scabra Pers (Clethraceae) E

UNIVERSIDADE FEDERAL DE OURO PRETO

ESTUDO COMPARATIVO EM FOLHAS E CAULES DE INDIVÍDUOS DE

Clethra scabra Pers (Clethraceae) E SUA SUSCEPTIBILIDADE À HERBIVORIA

EM FLORESTA HIGRÓFILA E FLORESTA ESTACIONAL SEMIDECIDUAL

MONTANA NO PARQUE ESTADUAL DO ITACOLOMI, MG.

Thiago Henrique de Almeida Gramigna

Dissertação apresentada à Pós- Graduação em Ecologia de Biomas Tropicais da Universidade Federal de Ouro Preto como parte dos requisitos para a obtenção do título de mestre em Ecologia de Biomas Tropicais

OURO PRETO, ABRIL DE 2012

UNIVERSIDADE FEDERAL DE OURO PRETO

ESTUDO COMPARATIVO EM FOLHAS E CAULES DE INDIVÍDUOS DE

Clethra scabra Pers (Clethraceae) E SUA SUSCEPTIBILIDADE À HERBIVORIA

EM FLORESTA HIGRÓFILA E FLORESTA ESTACIONAL SEMIDECIDUAL

MONTANA NO PARQUE ESTADUAL DO ITACOLOMI, MG.

Thiago Henrique de Almeida Gramigna Biólogo

Orientador: Prof. Dr. Hildeberto Caldas de Sousa

Co - orientador: Prof. Dr. Sérvio Pontes Ribeiro

OURO PRETO, ABRIL DE 2012

UNIVERSIDADE FEDERAL DE OURO PRETO

ESTUDO COMPARATIVO EM FOLHAS E CAULES DE INDIVÍDUOS DE Clethra scabra Pers (Clethraceae) E SUA SUSCEPTIBILIDADE À HERBIVORIA EM FLORESTA HIGRÓFILA E FLORESTA ESTACIONAL SEMIDECIDUAL MONTANA NO PARQUE ESTADUAL DO ITACOLOMI, MG.

Membros da Banca:

______Hildeberto Caldas de Sousa (Orientador)

______Maria Cristina Sanches (UFU)

______Júlio César Rodrigues Fontenelle (IFMG)

OURO PRETO, ABRIL DE 2012

G745e Gramigna, Thiago Henrique de Almeida. Estudo comparativo em folhas e caules de indivíduos de Clethra scabra Pers (Clethraceae) e sua susceptibilidade à herbivoria em floresta higrófila e floresta estacional semidecidual montana no Parque Estadual do Itacolomi, MG [manuscrito] / Thiago Henrique de Almeida Gramigna - 2012.

88f.: il., color; grafs.; tabs.; mapas

Orientador: Prof. Dr. Hildeberto Caldas de Sousa. Co-orientador: Prof. Dr. Sérvio Pontes Ribeiro.

Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal de Ouro Preto. Instituto de Ciências Exatas e Biológicas. Departamento de Biodiversidade, Evolução e Meio Ambiente. Programa de Pós-Graduação em Ecologia de Biomas Tropicais. Área de concentração: Evolução e Funcionamento de Ecossistemas

1. Clethraceas - Teses. 2. Florestas - Floresta higrófila - Teses. 3. Floresta estacional semidecidual - Teses. 4. Anatomia foliar - Teses. I. Universidade Federal de Ouro Preto. II. Título. CDU: 582.688:630*1(815.1)

Catalogação: [email protected]

"A natureza criou o tapete sem fim que recobre a superfície da terra. Dentro da pelagem desse tapete vivem todos os animais, respeitosamente. Nenhum o estraga, nenhum o rói, exceto o homem."

Monteiro Lobato.

“Olhai os lírios do campo: eles não trabalham nem fiam, contudo vos digo que nem Salomão em toda a sua glória se vestiu como um deles.”

Jesus.

AGRADECIMENTOS

À Universidade Federal de Ouro Preto pela concessão de bolsa de estudos.

À Coordenadoria de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pelo mestrado.

Ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia de Biomas Tropicais da UFOP por todo auxílio prestado.

Ao professor Hildeberto Caldas de Sousa pela orientação e amizade indispensáveis

Ao professor Sérvio Pontes Ribeiro pela co – orientação e instruções importantes para o trabalho.

À Bruna Gonçalves Matos pelo pronto auxílio em campo e em laboratório indispensável e fundamental na execução desse trabalho.

Ao meu pai Antônio Almeida Gramigna pelo auxílio em campo prestado que foi essencial.

Ao Cláudio Baptista Rodrigues pelo auxílio nas análises laboratoriais e pela amizade.

Ao Programa de Pós – Graduação de Ecologia de Biomas Tropicais pela oportunidade.

Aos colegas do laboratório de Anatomia Vegetal pela amizade e momentos de descontração.

À minha família por todo o apoio que me foi dado ao longo desse trabalho.

SUMÁRIO

I RESUMO 7

II ABSTRACT 9

III LISTA DE FIGURAS 10

IV LISTA DE TABELAS 12

V INTRODUÇÃO 13

VI HIPÓTESES 20

VI OBJETIVOS 20

6.1 OBJETIVOS ESPECÍFICOS 21

VIII MATERIAIS E MÉTODOS 21

8.0 Área de estudo 21 8.1 Espécie estudada 22

8.2 Universo amostral 24 8.3 Incidência luminosa 24 8.4 Teor de água no solo 26 8.5 Altura e volume caulinar 26 8.6 Ângulo foliar 27 8.7 Morfologia e anatomia caulinares 27

8.8 Herbivoria 38 8.9 Análise estatística 30

IX RESULTADOS 31

X DISCUSSÃO 54

XI CONCLUSÕES 64

XIII REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS 65

RESUMO

Solos alagados de planície de inundação impõem condições restritivas às plantas porque dificultam a oxigenação dos órgãos submersos, sobretudo raízes e partes do caule.

Muitas espécies vegetais são capazes de responder a esses efeitos através de alterações anatômicas e morfológicas. Contudo, essas adaptações resultam em demandas evolutivas conflitivas com investimentos em defesa contra inimigos naturais. Em um fragmento de floresta estacional semidecidual no Parque Estadual do Itacolomi (PEIT),

MG ocorrem florestas higrófilas nas áreas inundadas de entorno de riachos. A floresta estacional semidecidual possui solos bem drenados, mas que não apresentam déficit hídrico durante a época seca, enquanto a floresta higrófila é uma área alagada em todas as estações do ano, embora haja variação do grau de encharcamento do solo. Clethra scabra Pers (Clethraceae), em estudo fitossociológico anterior, foi considerada uma espécie dominante da planície de inundação, com um alto índice de valor de importância (IVI) em ambas as áreas, refletindo sua adaptação a este tipo de solo. O presente estudo testou a hipótese de que há diferenças morfo-anatômicas foliares e na herbivoria foliar de indivíduos de C. scabra nos diferentes ambientes desse fragmento florestal. Árvores localizadas na floresta higrófila e na floresta semidecidual foram marcadas e a luminosidade incidente sobre a copa, assim com o teor de água no solo e a variação do lençol freático foram mensurados mensalmente durante um ano. Folhas foram coletadas para descrição dos estômatos, tricomas, ângulos foliares, tecidos do mesofilo foliar e grau de herbivoria (área foliar perdida por mastigação). Análises de parâmetros caulinares como altura, raio e volume também foram realizadas. As árvores de C. scabra da floresta higrófila apresentaram menores alturas, raios e volumes caulinares e suas folhas possuíram menor espessura ao longo das estações quando comparadas com as árvores da floresta semidecidual. Além disso, as árvores da floresta

7 estacional semidecidual apresentaram maiores índices de herbivoria que as árvores da floresta higrófila.

ABSTRACT

Wetlands are commons in floodplains and impose restrictive conditions to plants because difficult the submerse organs oxygenation, overcoat roots and stem parts. Many vegetable species have capability of response to these effects through of anatomical and morphological alterations. Though, these alterations result to evolutionary demands that can create conflict with investment to defense against natural enemies. In a woodland fragment of Parque Estadual do Itacolomi (PEIT), MG there are semi-deciduous seasonal montane forest flanked for flooded forest. In this fragment, the semi-deciduous seasonal montane forest has soils well drained but that does not show hydric deficit during the dry season while the flooded forest is a wetland during all year seasons, although there are variation of the soil flood degree. Clethra scabra Pers. (Clethraceae) in anterior phytosociological study was regarded complementary specie by occurrence with high importance value index (ivi) in both areas. The present study objectives know the morphological and anatomical differences in leaves of C. scabra that occurs in the different environments of this forest fragment. Trees founded on flooded forest and on semi-deciduous seasonal montane forest were marked and the incident luminosity about the top of the trees as well as the water contents of soil and the variation of water- bearing were monthly measured during a year. Leaves were collected to analyze of stomata, of trichomes, of leaf angle, of mesophyll tissues and herbivory degree (leaf area lost by mastication). Analysis of stem parameters as high, radius and volume also were realized. The leaves of C. scabra in flooded forest showed minor thickness along of the seasons when compared with leaves from trees of semi-deciduous seasonal montane forest. Moreover the tree from semi-deciduous seasonal montane forest show bigger herbivore index than trees from flooded forest.

LISTA DE FIGURAS

Figura 1. Exemplar de Clethra scabra com porte arbóreo localizado em Floresta

Estacional Semidecidual no PEIT, Ouro Preto/Mariana - MG. 23

Figura 2. Imagem dos trechos nos quais se encontram os exemplares de C. scabra estudados dentro da floresta estacional semidecidual (em amarelo) e da floresta higrófila

(em branco), no PEIT, Ouro Preto/Mariana – MG 25

Figura 3. Folhas de Clethra scabra escaneadas coletadas para análise da área foliar hebivorada. 30

Figura 4. Variação anual da luminosidade (lux) incidente sobre a copa das árvores (A) e do teor de água (g) do solo (C) em floresta higrófila; e variação anual da luminosidade

(lux) incidente sobre a copa das árvores (B) e do teor de água (g) do solo e (D) em floresta estacional semidecidual no PEIT, Ouro Preto/Mariana – MG 32

Figura 5. Variação anual do nível do lençol freático em floresta higrófila (FH) no PEIT,

Ouro Preto/Mariana – MG 34

Figura 6. Variação na altura das árvores (A), raio (B) e volume caulinar (C) de indivíduso de Clethra scabra na floresta higrólia e na floresta semidecidual no PEIT,

Ouro Preto/Mariana – MG 35

Figura 7. Variação anual dos ângulos (graus) foliares das árvores de Clethra scabra da floresta higrófila (A) e da floresta estacional semidecidual (B) no PEIT, Ouro

Preto/Mariana - MG 37

Figura 8. Regressão da luminosidade (lux) e do teor de percentual de água no solo com o ângulo foliar (graus) em árvores de Clethra scabra da floresta estacional semidecidual

(A, B) e da floresta higrófila (C, D) nas estações chuvosa (A, C) e seca (B, D) 38

Figura 9. Epiderme das faces adaxial (A) e abaxial (B e C) de C. scabra. Na face adaxial ocorrem poucos tricomas tectores e não foram observados estômatos. Na face abaxial os estômatos (circunscritos) estão recobertos por tricomas tectores estrelados

(setas). Barras: 25 µm 40

Figura 10. Corte transversal foliar de Clethra scabra na zona intercostal (A) e da nervura central (B). PL: parênquima lacunoso; Seta: parênquima paliçádico; E. ab.: epiderme da face abaxial; E. ad.: epiderme da face adaxial; TT: tricomas; ES: esclerênquima; BA: bainha do feixe vascular; XL: xilema; FL: floema. Barras:

120µm...... 41

Figura 11. Regressão da luminosidade (lux) e do teor de percentual de água no solo com a espessura do limbo foliar (µm) de Clethra scabra da FES (A,B) e da FH (C, D) nas estações chuvosa (A, C) e seca (B, D) 45

Figura 12. Regressão da luminosidade (lux) e do teor de percentual de água no solo com a espessura do parênquima paliçádico (µm) de folhas de Clethra scabra da FES

(A,B) e da FH (C, D) nas estações chuvosa (A, C) e seca (B, D) 47

Figura 13. Regressão da espessura do limbo foliar (µm) com o índice de herbivoria de

Clethra scabra da FES (A,B) e da FH (C,D) nas estações chuvosa (A, C) e seca (B,

D)...... 53

LISTA DE TABELAS

Tabela 1. Valores médios dos hábitos xeromórficos e das espessuras dos limbos foliares

(µm), dos mesofilos foliares (µm), dos parênquimas paliçádicos (µm), espessura dos esclerênquimas (µm) das folhas das árvores da floresta estacional semidecidual (FES) e higrófila (FH) a cada período de três meses (duas vezes no período chuvoso e duas vezes no período seco), com seus respectivos desvios padrões 42

Tabela 2. Valores médios da densidade estomática (número de estômatos/cm2), da densidade de tricomas (número de tricomas/cm2), da espessura da epiderme nas faces adaxial e abaxial das folhas das árvores da floresta semidecidual e higrófila a cada período de três meses (duas vezes no período chuvoso e duas vezes no período seco), com seus respectivos desvios padrões 49

Tabela 3. Índice de herbivoria foliar de cada uma das árvores de Cletra scabra estudadas na floresta estacional semidecidual e na floresta higrófila, medido em folhas coletadas ao final de cada trimestre (tri.) de uma estação estação chuvosa e outra sexa, ao longo do um ano 54

INTRODUÇÃO

A Mata Atlântica brasileira originalmente recobria uma área com aproximadamente 1.110.182 milhões de km2, ocupando aproximadamente 13% do território nacional (IBGE, 2004). O contínuo de vegetação que existia foi sendo reduzido nas últimas décadas a poucos remanescentes que se encontram em estágios de regeneração diferentes (FRANÇA & STEHMANN, 2004), restando hoje aproximadamente 7% de sua área de cobertura original (TABARELLI et al., 2005).

Atualmente está muito fragmentada e no sudeste essa fragmentação já atinge estado muito avançado, sendo representada por pequenas manchas de florestas circundadas por matrizes antrópicas, como pastagens, zonas urbanas, monocultura, entre outras e sua preservação representa um dos maiores problemas de conservação do país de acordo com a FUNDAÇÃO SOS MATA ATLÂNTICA (2002).

CARVALHO et al. (2006) trabalhando com fragmentos de Mata Atlântica no

Rio de Janeiro demonstraram que estes, apesar de serem secundários, possuem grande relevância na manutenção da flora e fauna local servindo como áreas de conectividade e facilitação ao fluxo de dispersores, e para fornecer material para bancos genéticos ex situ de espécies vegetais importantes para programas de manejo e restauração florestal.

As matas ainda proporcionam estabilidade de encostas protegendo o solo da ação das gotas de chuvas, favorecendo a infiltração de água e promovendo coesão entre as partículas de solo, aumentando sua resistência à erosão (PEDRON et al., 2004), sendo desse modo muito importante em sistemas monteses que contém muitas encostas como os localizados nas áreas analisadas, mesmo quando secundárias e sucessionais.

Florestas estacionais semideciduais (FES) e florestas higrófilas (FH), são formações florestais que compõem biomas distintos do domínio da Mata Atlântica,

13 bioma de grande importância no país, que têm uma das maiores riquezas biológicas encontradas no mundo, sendo considerado um dos cinco mais importantes hotspots de biodiversidade (MYERS et al. 2000). O Parque Estadual do Itacolomi (PEIT) contém grandes áreas de Mata Atlântica, possuindo áreas de FES e de FH.

As florestas estacionais semideciduais em Minas Gerais são compostas majoritariamente por florestas secundárias que substituíram praticamente todas as áreas de florestas primárias que foram extensivamente exploradas pelo homem, restando poucas áreas de florestas primarias no estado, dispersas em fragmentos correspondendo a cerca de 2% da área de Minas Gerais (CETEC, 1983). Apesar dessa pequena área de remanescentes, segundo SILVA (2000), a floresta estacional semidecidual possui grande importância em Minas Gerais devido à sua larga distribuição no Estado.

RODRIGUES (1999) explica que o termo estacional refere-se às alterações sazonais decorrentes do aspecto e/ou comportamento de uma comunidade enquanto o termo semidecidual provém das características de determinadas espécies vegetais que perdem total ou parcialmente suas folhas no período seco do ano. O valor percentual das

árvores perdem suas folhas no período seco na composição florestal, varia entre 20% e

50% das espécies (VELOSO, 1992). De acordo com MARTIN-GAJARDO &

MORELLATO (2003), a floresta estacional semidecidual está sujeita a estações secas bem marcadas.

As áreas sujeitas a alagamentos estão geralmente próximas a rios e são chamadas zonas ripárias. Florestas ripárias ou ciliares são formações vegetais extremamente importantes em termos ecológicos, sendo essenciais para a manutenção da qualidade da água dos rios e da fauna ictiológica (CESP, 1987). Estas matas sofrem impactos naturais causados pelos cursos d’água, tais como erosão e sedimentação, e

14 também são alvos frequentes da ação antrópica, pois estão localizadas em sítios de fertilidade relativamente superior, muito visados para agricultura (VAN DEN BERG &

OLIVEIRA FILHO, 2000).

Florestas higrófilas, também conhecidas como florestas latifoliadas higrófilas, florestas paludosas (LINDMAN & FERRI, 1974) ou matas de brejo são formações florestais ocorrentes em ambientes com solos permanentemente alagados, encontrando- se adjacentes a corpos d’água sob influência pluvial permanente (RODRIGUES, 2000), sendo um tipo de floresta ripária. Segundo IVANAUSKAS et al. (1997) estas florestas são ambientes restritos a áreas de planícies de inundação, em solos bastante úmidos, ocorrendo assim uma elevada seleção das espécies nesses ambientes.

De acordo com LEITÃO-FILHO (1982), as florestas higrófilas possuem vegetação predominantemente perenifólia. Possuem distribuição bastante restrita ao contrário das demais matas ciliares (MARQUES & JOLY, 2000), já que ocorrem exclusivamente sobre solos hidromórficos, com presença quase permanente de água na sua superfície em função do afloramento do lençol freático (TORRES et al., 1994;

IVANAUSKAS et al., 1997). Estando distribuídas em áreas de solo encharcado e, portanto, naturalmente fragmentadas, as florestas higrófilas apresentam características florísticas, estruturais e fisionômicas distintas. Estes aspectos diferem dos demais tipos florestais, e mesmo das florestas ciliares periodicamente inundáveis (ver TONIATO et al., 1998).

A diversidade vegetacional é baixa, pois poucas espécies conseguem sobreviver nestes ambientes eminentemente anóxicos (LEITÃO-FILHO, 1982), pois conforme

BARBOSA (2000), não há uma transição evidente para outras fisionomias florestais como as matas decíduas e semidecíduas que não possuem solos saturados. Segundo

TORRES et al. (1992) florestas higrófilas são formadas por espécies vegetais peculiares

(típicas do ambiente) e complementares (características de formações florestais adjacentes à floresta higrofila), podendo ser espécies características da zona de interflúvio (matas ripárias) ou de florestas decíduas, semidecíduas ou perenifólias. De acordo com (JOLY, 1992), a frequência e a duração das inundações determinam a ocorrência ou não das espécies vegetais e como estes fatores ambientais são bastante variáveis entre as formações ribeirinhas, há grande heterogeneidade na estrutura e composição florística destas florestas quando se compara florestas oriundas de diferentes áreas (LEITÃO-FILHO, 1982; NILSSON et al.1988; MANTOVANI et al.

1989; RODRIGUES & NAVE 2000; MARQUES et al., 2003). MARQUES (1994) afirma que as florestas higrófilas estão sendo destruídas, embora não se tenha conhecimento pleno a respeito de suas características ecológicas e de sua importância na proteção fluvial.

Segundo PIEDADE et al. (2000), o efeito do alagamento em solos afeta a vida de todos os organismos que ali vivem, sobretudo os sésseis como as plantas. A hipoxia provoca variações na respiração aeróbia (JOLY, 1994) no nível nutricional (DREW,

1991; MEDRI et al., 2002) e na fotossíntese (PRYOR et al., 2006). Assim, a sobrevivência da planta é dependente de um balanço na distribuição de fotoassimilados entre as suas várias partes (BATISTA et al., 2008) e seu manejo posterior, que pode compensar demandas evolutivas conflitivas entre desenvolvimento e vulnerabilidade, ambos fatores essenciais para a sobrevivência em áreas de alagamento sazonal.

Os efeitos do alagamento em geral são múltiplos e complexos e incluem desde limitação na difusão dos gases e redução dos nutrientes existentes no solo a um aumento na suscetibilidade das plantas a doenças (SINGH et al., 2001). Sob condições de alagamento, as plantas podem ficar sujeitas ao déficit hídrico, principalmente pela

16 menor absorção de água causada por modificações na permeabilidade das membranas das células das raízes, em consequência do ambiente hipóxico, o que leva a uma menor condutividade hidráulica nas raízes (PIMENTA et al., 1994; ELSE et al., 2001, AHN et al., 2004). CRAWFORD (1989) e KOZLOWSKI (1997) expuseram que a própria formação de CO2 oriundo do metabolismo anaeróbico gerado pela hipoxia pode formar compostos potencialmente tóxicos como etileno, etanol e acetaldeído. A alocação de biomassa caulinar sofre influência grau de saturação hídrica do solo. Estudos de

ANDRADE et al. (1999) demonstram que algumas espécies alteram a alocação de biomassa sobretudo para o caule, modificando a arquitetura dos ramos e folhas e das raízes quando sujeitas ao alagamento.

Segundo SCARANO et al. (1997), estudos em ambientes alagáveis ainda são muito escassos e são necessários para se conhecer melhor as espécies e a dinâmica desses ambientes. No entanto, diversos estudos têm relatado que os efeitos da inundação do solo sobre as plantas superiores podem variar de catastróficos a benéficos, dependendo da espécie e genótipo da planta, da intensidade e tempo de duração do alagamento e da variedade das condições locais (KOZLOWSKI, 1982, 1984;

CRAWFORD, 1989; KOZLOWSKI & PALLARDY, 1997; KOZLOWSKI, 2002;

OLIVEIRA, 2007). Sob condições de alagamento, a planta pode apresentar estratégias específicas de tolerância, a fim de garantir sua sobrevivência às condições de saturação hídrica do solo e que possibilitem o seu crescimento nesse ambiente (OLIVEIRA,

2007). Plantas tolerantes ao alagamento podem apresentar um aerênquima como estratégia para contornar os efeitos gerados pela anoxia dos tecidos submersos, de acordo com KAWASE (1981). A formação do aerênquima se dá pelo desenvolvimento de espaços intercelulares do parênquima preenchidos por gases geralmente interligados, gerando assim uma fase gasosa que se ramifica por todo o tecido (MAUSETH, 1988).

Estudos recentes têm sugerido que tolerância ao alagamento de árvores tropicais pode ser mais comum do que se havia pensado anteriormente (JOLY & CRAWFORD, 1982;

ANDRADE et al., 1999; LOPEZ & KURSAR, 2003; MIELKE et al., 2003;

OLIVEIRA, 2007).

GIVNISH (1984) explica que diferentes características ambientais podem ter inluência em alterações fisionômicas, anatômicas e fisiológicas das plantas A luminosidade, por exemplo, essencial para a fotossíntese, aumenta a temperatura foliar pela absorção da radiação do sol. Como meio de controle dessa temperatura, a planta aumenta a evaporação de água, estando desse modo a luminosidade diretamente relacionada com a perda de água (HARPER, 1990). Plantas encontradas em ambientes muito iluminados têm maior quantidade de tricomas na superfície foliar que plantas presentes em locais com baixa incidência de luz, assim como maior espessura da folha e menor superfície fotossintética (BRIGGS & WALTERS, 1997). A redução do ângulo de incidência dos raios solares sobre a superfície da folha diminui o seu aquecimento ao reduzir a quantidade de raios que atingem diretamente o limbo (BEGON et al., 2006).

Altos níveis de energia no sistema fotossintético podem provocar a fotoinibição, o que leva a um decréscimo na taxa de fixação de carbono (LARCHER, 1984). Desse modo, a planta depende não somente da disponibilidade hídrica, mas também da luminosidade que incide sobre ela.

De acordo com FILIP (1995), em florestas tropicais estacionais, a peridiocidade da herbivoria é muito importante devido à sazonalidade característica desses ambientes.

As interações plantas herbívoros tem profundas implicações para a ecologia e processos evolutivos (EDWARDS, 1981; MELO, 2002). Em florestas tropicais aproximadamente

11 % da área foliar anual produzida é consumida por herbívoros e patógenos (COLEY

& AIDE, 1991), um valor equivalente ao investimento das plantas em reprodução 18

(BASSAZ et al., 1987). Fazem parte do repertório de estratégias de defesa de plantas desde a produção de substâncias químicas defensivas, nocivas a herbívoros como alcalóides, fenóis e taninos que são componentes amplamente estudados (FEENY,

1976; RHOADES, 1979; ROSENTHAL & JANZEN, 1979; GREEN & HEDIN, 1986;

LOYOLA & FERNANDES, 1993) até variações morfológicas e anatômicas que reduzem a palatabilidade dos tecidos vegetais (HARBONE, 1988; MELO, 2002), considerando que características estruturais foliares influenciam a distribuição e ataque dos fitófagos (PEETERS, 2002). Dessa forma, alterações na anatomia foliar influem diretamente sobre a ação de fitófagos (EDWARDS, 1981).

A espécie em estudo, Clethra scabra Pers., conhecida vulgarmente como carne- de-vaca, vassourão ou peroba brava, ocorre preferencialmente no interior de capoeiras e capoeirões, situados em solos pobres, úmidos e compactos, com algum aclive

(LORENZI, 1998). Também ocorrem em florestas ombrófilas densas e florestas ombrófilas mistas que ocorrem no sul do Brasil e na serra da Mantiqueira, ocorrendo no sul de Minas Gerais. No Parque Estadual do Itacolomi, em Ouro Preto - MG, ela ocorre como espécie complementar em áreas de Floresta Estacional Semidecidual e Floresta

Higrófila (PEDREIRA & SOUSA, 2011). Assim esta espécie se torna um bom modelo para estudos sobre adaptações de plantas que crescem em solos bem drenados e em solos alagados. Além disso, como no presente caso a ocupação dos dois habitats é contínua, as plantas em cada ambiente estão sujeitas, porém, ao mesmo conjunto de insetos herbívoros, particularmente no que se refere às espécies potencialmente especialistas. Desta forma, este sistema também é um bom modelo para avaliar variação da susceptibilidade à herbivoria em função do ambiente ocupado.

HIPÓTESES E PREDIÇÕES

A altura, o raio e o volume caulinar das árvores de C. scabra possuirão diferenças entre as áreas de floresta higrófila (alagadas) e de floresta estacional semidecidual montana (com solo bem drenado), devido às diferentes condições de concentração hídrica do solo e de luminosidade e consequentemente diferenças nos fatores de estresse nesses dois ambientes.

O ângulo, a morfologia externa e a anatomia foliar dos indivíduos desses dois ambientes apresentarão variações significativas que podem ser determinadas pelas condições de encharcamento do solo na floresta higrófila, sendo que na área alagada haverá aerênquima e menor espessura dos tecidos nas folhas assim com alterações no número dos tricomas e dos estômatos.

Assumindo que estas populações ocorrem a pouca distância uma da outra, e que, portanto devem compartilhar um conjunto similar de herbívoros, pode-se assumir que a herbivoria foliar em indivíduos de C. scabra da floresta higrófila (FH) deverá ser maior em comparação com a ocorrente em indivíduos da floresta estacional semidecidual

(FES). A predição é que tal padrão decorreria do fato que sob condições de alagamento do solo, muitas plantas investem menos recursos para defesa contra a ação de herbívoros.

OBJETIVO GERAL

O objetivo geral desse estudo é conhecer as possíveis variações morfológicas externas e anatômicas das folhas de indivíduos de C. scabra que ocorrem tanto em FES que possui solos bem drenados, quanto em FH, com solos que sofrem efeitos permanentes do alagamento, ambas no Parque Estadual do Itacolomi, nos municípios de

Ouro Preto e Mariana, MG, que podem ser determinantes para a sobrevivência desses 20 indivíduos em ambientes tão distintos. Além disso, busca-se conhecer se há diferenças no grau de herbivoria foliar nos indivíduos dessas espécies que crescem nesses dois ambientes.

OBJETIVOS ESPECÍFICOS

- Avaliar os efeitos da variação da luminosidade, do teor de água no solo, assim como do nível do lençol freático na FH e na FES, que podem ter influencia sobre os indivíduos de C. scabra.

- Comparar a altura e diâmetro do caule em cada ambiente.

- Comparar o ângulo foliar das folhas das copas das árvores mensalmente durante um ano.

- Comparar e analisar a anatomia e a morfologia foliar de C. scabra ao longo de um ano nas estações seca e chuvosa.

- Avaliar a sazonalidade da herbivoria foliar sofrida por essas árvores e o seu grau em indivíduos da FES e da FH.

MATERIAIS E MÉTODOS

Área de estudo – O Parque Estadual do Itacolomi apresenta área de 7.534 ha, dos quais

40% encontram-se recobertos por tipos vegetacionais pertencentes ao domínio

Atlântico, sendo os demais 60% recobertos por campos do complexo rupestre. O tipo climático ocorrente na região é o Cwa e o Cwb, conforme a classificação de Köppen, com pluviosidade média anual variando de 1.100mm a 1.800mm e temperatura média anual de 4º C a 33º C, com média de 21º C. A época chuvosa estende-se de outubro a

21 março, e a seca tem está definida entre os meses de abril a setembro

(SEMAD/IEF/PROMATA, 2007).

Os verões são amenos, concentrando 89,6% da precipitação anual, sendo que

53,3% deste total precipitam entre os meses de dezembro e fevereiro. Já os invernos podem registrar temperaturas negativas, com elevada umidade atmosférica (IGA, 1995).

Estas características metereológicas marcam um clima em que a baixa latitude é compensada pela altitude e conformação orográfica regional (CARVALHO, 1982). As

áreas amostradas de floresta estacional semidecidual montana e floresta higrófila, são adjacentes e encontram-se às margens do Córrego do Manso (20º25’37’’ S e 43º30’18’’

W), próximas a sede administrativa do PEIT, na Fazenda São José do Manso, no interior de um fragmento de Floresta Estacional Semidecidual Alto Montana com aproximadamente 100ha e altitude média de 1.350m (PEDREIRA & SOUSA, 2011). A

FH apresenta áreas com encharcamento durante todas as estações do ano e possui dossel semiaberto com altura aproximada de 2 a 7 metros. A FES se encontra na base do morro em uma zona com aclive que varia de 5 a 20 metros acima do nível do córrego do manso no fragmento estudado. Possui solo bem drenado e dossel fechado, embora no inverno este possa se apresentar parcialmente aberto, devido à perda das folhas de parte das árvores, cuja altura média varia de 6 a 15 metros.

Espécie estudada – A família Clethraceae ocorre na região neotropical e no sudeste asiático, incluindo dois gêneros: Purdiaea e Clethra, e cerca de 80 espécies. No Brasil ambos os gêneros ocorrem, possuindo cerca de dez espécies, a maioria na Amazônia, no

Sul e Sudeste em áreas de maior altitude (SOUSA & LORENZI, 2008). Clethra scabra

Pers (Fig. 1) possui folhas inteiras, simples com filotaxia alterna e sem estípulas. Esta espécie apresenta caducifolia total durante o final do período seco que corresponde ao final do inverno, mas os indivíduos quando perdem totalmente as folhas velhas, já

22 apresentam o brotamento de novas folhas (SOARES, 2008). É uma pioneira, segundo

NAPPO et al. (2004), e heliófila, segundo POLISEL & FRANCO (2007). Na área de estudo ocorrem representantes de Clethra scabra Pers., tanto na FES quanto na FH, ocorrem com alto índice de valor de importância (IVI) (PEDREIRA & SOUSA, 2011).

Em ambas as áreas é comum a ocorrência de um grande número de indivíduos dessa espécie com folhas predadas. O material testemunho foi depositado no Herbário

Professor José Badini, da Universidade Federal de Ouro Preto (OUPR), com o número de registro 25938.

Figura 1. Exemplar de Clethra scabra com porte arbóreo localizado em Floresta Estacional Semidecidual no PEIT, Ouro Preto/Mariana - MG.

Universo amostral – Para o presente estudo foram marcados aleatoriamente seis indivíduos adultos de C. scabra na FES e outros seis na FH (Fig. 2), totalizando um n amostral de 12 indivíduos (Fig. 3). Para tal, um transecto de 90m foi feito na FES e outro de mesmo comprimento na FH. A cada quatro metros uma árvore foi marcada sempre à direita dos transectos até totalizar quinze árvores em cada ambiente.

Posteriormente foi atribuído um número a cada árvore de 1 a 15 tanto na FES quanto na

FH. Sequencialmente foram sorteadas seis árvores em cada área, as quais foram objeto de todas as análises para esse estudo. Ao todo 2688 folhas foram analisadas 216 folhas por planta, amostradas aleatoriamente. Deste montante, 96 folhas foram marcadas (8 folhas por planta) e mensuradas nas próprias árvores para medições do ângulo foliar e outras 2592 folhas (208 folhas por planta) foram coletadas, sendo que 192 folhas foram utilizadas exclusivamente para a realização de cortes anatômicos e dissociações epidérmicas e as outras 2400 folhas utilizadas exclusivamente para medição de área foliar para análises de herbivoria foliar. Foram coletados ainda 144 Kg de solo para medição do teor de água mensal contido em cada amostra. As coletas e contagem de folhas foram realizadas quatro vezes durante um ano, uma vez na primavera, no verão, no outono e no inverno. Essas coletas foram realizadas no final dessas estações para se avaliar o efeito acumulado desses períodos sobre as folhas.

Incidência luminosa – Medidas da incidência luminosa foram realizadas no estrato superior das copas das árvores com o uso de um luxímetro. Para se atingir a copa das

árvores foi utilizada uma escada extensível de 10m. O sensor do luxímetro foi posicionado sempre em um ângulo reto em relação à copa, com leituras feitas sempre na face norte, indicada com o uso de uma bússola (face padrão, escolhida para todas as medições da luminosidade incidente sobre a copa das árvores, levando-se em conta que estamos no hemisfério sul e durante quase todo (no outono, inverno, primavera e partes

24 do verão, o ano o zênite solar, ângulo reto do sol com a Terra, está ao norte da posição do PEIT, sendo esta a face que recebe maior luminosidade). Essas medidas foram tomadas mensalmente entre indivíduos do mesmo ambiente e entre indivíduos dos dois ambientes estudados durante um ano. A luminosidade foi sempre medida entre 11:00h e

13:00h e, nos meses com horário de verão, entre 12:00h e 14:00h. Todas essas medições foram realizadas no final da primeira quinzena de cada mês entre os dias 13 e 15.

Figura 2. Imagem dos trechos nos quais se encontram os exemplares de C. scabra estudados dentro da floresta estacional semidecidual (em amarelo) e da floresta higrófila (em branco), no PEIT, Ouro Preto/Mariana – MG.

Teor de água no solo – Sob cada árvore foram coletadas colunas de solo com 20 cm de profundidade desde a superfície com uma massa aproximada de um quilograma através de um cavador manual (“boca de lobo”). Cada amostra foi homogeneizada e três porções desse solo foram separadas, colocadas em formas de alumínio (formas de empadas grandes) de mesma massa e mesmo volume e pesadas em balança analítica.

Após secagem em estufa a 103ºC por 24 horas, o solo foi pesado novamente, conforme

EMBRAPA (1999). Com a diferença do valor das massas entre solo úmido e solo seco, tivemos o valor da massa de água contida em cada coleta. Essas coletas também foram realizadas mensalmente. Todas as coletas de solo foram feitas no mesmo período e horário das medições da incidência luminosa sobre a copa das árvores.

Para avaliação do nível do lençol freático foram utilizados piezômetros, distribuídos em ambas as áreas estudadas, numa profundidade de um metro, conforme

SCHIAVINI (1992). Porém, uma modificação dessa metodologia foi feita. Para a medição do nível do lençol freático, foi adicionado dentro de cada piezômetro um pedaço circular de isopor com um centímetro de espessura e com quatro centímetros de raio. Essas placas flutuam sobre a água e permitem verificar o nível de água dentro do piezômetro de acordo com sua subida ou descida. Para a medição da altura da placa foi utilizado um medidor a laser de distâncias Bosch DLE 40 profissional, cuja variação da precisão é de cinco milímetros.

Altura e volume caulinar – A medição altura das 12 árvores, desde o galho mais alto até o chão, no início da estação chuvosa, utilizando-se um medidor a laser de distâncias

Bosch DLE 40 profissional cuja variação da precisão é de cinco milímetros. Este também foi utilizado para medir a altura dos caules das árvores até a primeira bifurcação, visando o cálculo do volume caulinar, que foi obtido através da fórmula de volume do cilindro (V= π. r². H; sendo r a metade do diâmetro caulinar e H a altura do

26 caule). Desse modo, a circunferência do caule a altura do peito (CAP) foi medida com o uso de uma fita métrica a 1,30m de altura em relação ao solo, assim como a metade do diâmetro do caule, ou seja, o raio r (r=CAP/2π) e a altura total do caule (H). Essas medidas foram realizadas mensalmente ao longo de um ano.

Ângulo foliar – Para se verificar variações no ângulo foliar em árvores da floresta higrófila e estacional semidecidual oito folhas totalmente expandidas (maduras), distribuídas uniformemente entre os galhos de cada árvore (faces norte, leste, sul e oeste, identificadas como uso de uma bússola), foram marcadas, porém não coletadas. O

ângulo formado entre a folha e o ramo foi medido mensalmente com o uso de um transferidor em ambos os ambientes estudados. Essas medições foram realizadas no mesmo horário e período das medições de incidência luminosa.

Morfologia e anatomia foliar – Exclusivamente para estudos morfológicos e anatômicos foliares, foram realizadas quatro coletas de duas folhas por planta ao longo do ano, somando 48 folhas por coleta, em um total de 192 folhas. Somente foram coletadas folhas totalmente expandidas entre o 4º e o 5º nós, sempre na face norte. Para estudos anatômicos fragmentos da região mediana do limbo foliar foram fixados em

FAA70 e conservados em álcool70 após 48 horas. Cortes histológicos transversais de material fresco-fixado foram feitos com o auxílio de lâmina de barbear, tendo como suporte medula de pecíolo de embaúba. Os cortes anatômicos das folhas de todas as plantas coletadas foram corados com azul de Astra e fucsina básica de acordo com

KRAUS & ARDUIN (1997). Também foram analisados os tipos de tricomas e estômatos e a densidade estomática e de tricomas na epiderme foliar. Para esse estudo, fragmentos foliares de aproximadamente 1 cm² foram retirados da região mediana foliar de acordo com LABORIAU et al. (1961) e colocados em solução de Jeffrey

(JOHANSEN, 1940) para a separação das faces adaxial e abaxial epidérmicas.

Posteriormente, estas foram coradas com a dupla coloração de azul de Astra e fucsina básica e montada em lâminas com gelatina glicerinada de Kaiser (KRAUS & ARDUIN,

1997). As medições de tecidos e estruturas como esclerênquima, frequência estomática e de tricomas, espessura dos parênquimas paliçádico e lacunoso, e a razão entre o paliçádico e o mesofilo foram obtidas com a utilização de uma lente ocular graduada acoplada em um microscópio e usando o programa Anati Quanti (Aguiar et al. 2007). O cálculo do habito xeromórfico (Xh) foi feito dividindo-se a espessura do parênquima paliçádico pela espessura de todo o mesofilo de acordo com PYYKKÓ (1966) e

CHRISTODOULAKIS & MITRAKOS (1987), para averiguar se plantas submetidas a alagamento apresentam hábito xeromórfico foliar diferente daquelas em ambientes com solos drenados.

Herbivoria – A herbivoria foi quantificada em quatro períodos do ano (novembro, fevereiro, maio e agosto), ao fim de cada trimestre (dois na estação chuvosa e dois na estação seca), para se avaliar o efeito da herbivoria foliar acumulado ao longo dos meses. Foram coletadas 50 folhas/planta/trimestre em ambas as áreas Somente foram coletadas folhas totalmente expandidas entre o 4º e o 5º nós, totalizando 2400 folhas coletadas ao ano para essas análises, distribuídas uniformemente entre os galhos da

árvore (faces norte, leste, sul e oeste, identificadas como uso de uma bússola). A análise de herbivoria foi realizada de acordo com a metodologia proposta por DIRZO &

DOMINGUES (1995), porém modificada por BAPTISTA et al. (2006). A metodologia original agrupa as folhas por classe de dano através de observação da copa. Contudo a modificação permite fazer essa divisão pontualmente (em algum estrato da copa), através da coleta de folhas. Para esse estudo, somente folhas do estrato superior da copa exposto ao sol pleno foram coletadas. Primeiro as folhas mensuradas foram agrupadas em classes de dano em seis classes: 0 (sem dano), 1 (1 a 6% de dano foliar), 2 (6,1 a

12%), 3 (12,1 a 25%), 4 (25,1 a 50%) e 5 (50,1 a 100%). Com base na frequência de folhas em cada classe foi calculado o índice de herbivoria (IH) para as árvores de C. scabra da FES e da FH pela equação: IH=(∑ni x i)/ N, na qual i corresponde à classe de dano, ni corresponde ao número de folhas na classe i e N representa o número total de folhas das árvores. O índice de herbivoria é uma média ponderada do grau de dano foliar de acordo com a classe que se encontra e varia de 0 a 5, sendo que zero representa nenhum grau de herbivoria e cinco representa que 100% das folhas apresentam dano foliar superior a 50%.

Figura 3: Folhas de Clethra scabra coletadas para análise da área foliar hebivorada.

Análise estatística – Todos os dados foram submetidos a testes de normalidade de

Kolmogorov-Smirnov. Considerando que os dados obtidos das medições de luminosidade, do teor de água no solo, do ângulo foliar, da espessura do limbo e do parênquima paliçádico da folha mostraram-se normais e os intervalos de tempo entre as

30 coletas são igualmente espaçados (três meses), para analisar se existem variações significativas entre as árvores e de seus índices de herbivoria dos dois ambientes (FH e

FES) foram feitas Análise de Variância Multivariada (MANOVA). Como os dados da altura das árvores, o raio e volume caulinares, espessura do esclerênquima foliar, hábito xeromórfico foliar, densidade estomática foliar, densidade de tricomas foliar e espessura das faces adaxial e abaxial epidérmica foliar não se seguiram a distribuição normal, fez- se o teste não paramétrico de Friedman a fim de testar a o efeito de habitat e variação temporal. Também foram feitas regressões lineares múltiplas para avaliar os efeitos da luminosidade e do teor de água no solo sobre o ângulo foliar, e sobre as espessuras do mesofilo foliar e do parênquima paliçádico. Para a verificação de uma possível relação entre parâmetros da anatomia foliar e a taxa de herbivoria foram realizadas regressões lineares simples. Para todas as análises estatísticas foi utilizado o SOFTWARE

ACTION que usa como plataforma o programa R.

RESULTADOS

A luminosidade que chega à copa, tanto dos indivíduos da Floresta Higrófila

(FH) quanto dos da Floresta Estacional Semidecidual (FES), decresceu bruscamente no início do período chuvoso e permaneceu estável ao longo do mesmo, mas posteriormente apresentou crescimento ininterrupto no período seco. O teor de água no solo porém, ao contrário da luminosidade, aumentou no periodo chuvoso e decreseu no período seco (Fig. 4).

Figura 4. Variação anual da luminosidade (lux) incidente sobre a copa das árvores (A) e do teor de água (g) do solo (C) em floresta higrófila; e variação anual da luminosidade (lux) incidente sobre a copa das árvores (B) e do teor de água (g) do solo e (D) em floresta estacional semidecidual no PEIT, Ouro Preto/Mariana - MG.

Os meses com maior luminosidade foram agosto na FH (1973 ± 70 lux) e outubro na FES (2044 ± 241) e o com menor luminosidade foi janeiro, tanto na FH (249

± 18) quanto na FES (135,5 ± 8). Houve diferenças significativas das variações da luminosidade incidente sobre a copa das árvores da FH e da FES ao longo do período

32 chuvoso quanto do período seco (MANOVA período chuvoso: W = 0,03, F = 30, p< 0,001 ;

MANOVA período seco: W = 0,001, F = 452, p< 0,001),

O teor de água no solo porém, ao contrário da luminosidade, aumentou no periodo chuvoso e decreseu no período seco (Fig. 4). Quanto ao teor de água no solo, o mês que apresentou maior valor foi janeiro, tanto na FES (42 ± 3) quanto na FH (65 ±

3). Houve também diferenças significativas na variação do teor de água no solo em ambos os períodos (MANOVA período chuvoso: W = 0,002, F = 375, p< 0,001; MANOVA período seco: W = 0,001, F = 769, p< 0,001) e o menor valor foi agosto na FES (19 ± 2) e na

FH (39 ± 2).

O lençol freático na FH está sempre superficial, sendo que em algumas áreas ficou acima da superfície, formando poças de água no período chuvoso. Porém no período seco, devido a redução das chuvas, também houve uma redução do nível do lençol freático na mata higrófila que, embora pequena, permitiu que o solo se tornasse menos encharcado, apesar de sempre muito úmido (Fig. 5).

Figura 5. Variação anual do nível do lençol freático em floresta higrófila (FH) no PEIT, Ouro Preto/Mariana - MG.

Contudo, o lençol freático esteve profundo na FES e sempre abaixo de um metro da superfície, conforme registrado pelo piezômetro. O lençol freático apresentou maior nível (mais próximo à superfície que corresponde ao valor de 1 metro) no mês de janeiro (0,97 ± 0,02) e menor nível em relação à superfcície em julho (0,75 ± 0,01).

Tanto a altura quanto o raio caulinar das árvores na FES foi maior que os das

árvores da FH. Assim, também o volume do caule variou entre as árvores da FES e da

FH (Fig. 6).

Altura das árvores 12

6 Altura das árvores (m) árvores das Altura

Floresta higrófila Floresta semidecidual A

Raios caulinares das árvores 0.16 0.12 0.08 Comprimento dos raios caulinares (m) caulinares raios dos Comprimento 0.04 B Floresta higrófila Floresta semidecidual

Volume caulinar das árvores 0.6 0.5 0.4 0.3 Volume caulinar (m³) caulinar Volume 0.2 0.1

0.0 C Floresta higrófila Floresta semidecidual

Figura 6. Variação na altura das árvores (A), raio (B) e volume caulinar (C) de indivíduso de Clethra scabra na floresta higrólia e na floresta semidecidual no PEIT, Ouro Preto/Mariana – MG.

A altura das árvores ao longo do ano não sofreu variação permanecendo a mesma. No entanto a altura das árvores estudadas na FES foi maior que a altura daquelas estudadas na FH, variando entre 7,291 a 11,709 ± 1,69 na FES e na FH variou entre 3,365 a 7,034 ± 1,18 (Friedman χ² FES-FH = 1,867, p< 0,014). Os raios caulinares também não sofreram alteração ao longo do ano. Contudo, os raios caulinares das

árvores da FES foram maiores quando comparados aos raios das árvores estudadas da

FH, variando entre 0,088 a 0,16 ± 0,034 na FES e de 0,031 a 0,0645 ± 0,013 na FH

(Friedman χ² FES-FH = 2,743, p< 0,025). O volume caulinar das árvores também não sofreu variação ao longo do ano, porém comparando-se as árvores da FES com as da

FH, houve variação significativa, sendo que variou de 0,28 a 0,64 ± 0,13 na FES e de

0,01 a 0,15 ± 0,05 (Friedman χ² FES-FH = 8,779, p< 0,012).

O ângulo foliar variou entre as árvores da FH e da FES, decrescendo a partir da estação chuvosa ao longo das estações tornando as folhas cada vez mais planas, cujo menor ângulo em relação ao plano horizontal foi encontrado auge da estação seca (Fig.

7).

Figura 7. Variação anual dos ângulos (graus) foliares das árvores de Clethra scabra da floresta higrófila (A) e da floresta estacional semidecidual (B) no PEIT, Ouro Preto/Mariana - MG.

Houve variação nos ângulos foliares das árvores estudadas de C. scabra da FH e da FES entre o período chuvoso (MANOVA período chuvoso: W = 0,104, F = 7,179, p =

0,023) e o período seco (MANOVA período seco: W = 0,029, F = 27,83, p = 0,001). As

árvores de C. scabra apresentaram maior ângulo foliar em relação ao plano horizontal entre setembro e janeiro, tanto na FH (81º±4) quanto na FES (80,5º±6), O qual foi sofrendo redução ao longo do ano até atingir os menores entre os meses de julho e agosto, período de senescência, tanto na FH (11º±3) quanto na FES (21º±5).

A regressão da luminosidade e do teor de água no solo com o ângulo foliar das

árvores estudadas de C. scabra da FH e da FES nos períodos chuvoso e seco demonstrou existir relação entre alguns desses parâmetros (Fig. 8).

A B r²=0,529 r²=0,832

C D r²=0,788 r²=0,81 Figura 8. Regressão da luminosidade (lux) e do teor de percentual de água no solo com o ângulo foliar (graus) em árvores de Clethra scabra da floresta estacional semidecidual (A, B) e da floresta higrófila (C, D) nas estações chuvosa (A, C) e seca (B, D).

Na FES durante o período chuvoso o teor de água apresentou relação positiva com o ângulo foliar (Ŷ = 0,673, p < 0,001). Porém o ângulo foliar nesse período não apresentou relação com a luminosidade. (Ŷ = -0,008, p = 0,41), Já no período seco o teor de água no solo teve relação negativa com o ângulo foliar (Ŷ = -0,725, p = 0,002) assim como a luminosidade que teve também relação negativa com o ângulo foliar (Ŷ = -

0,014, p < 0,001). Na FH no período chuvoso o teor de água no solo teve relação positiva com o ângulo foliar (Ŷ = 0,637, p < 0,001). Contudo, a luminosidade teve relação negativa com o ângulo foliar (Ŷ = -0,036, p = 0,001). No período seco o teor de

água no solo demonstrou ter relação negativa com o ângulo foliar (Ŷ = -1,632, p <

0,001) ao passo que a luminosidade não teve relação com o ângulo foliar (Ŷ = -0,0005, p

= 0,832). Ŷ é o valor da estimativa do intercepto.

Caracterização anatômica - As folhas de Clethra scabra são dorsiventrais e hipoestomática, com epiderme multiseriada (ALQUINI et al. 2003) e estômatos localizados em depressões da epiderme com alta densidade de tricomas tectores. Nas depressões da face abaxial epidérmica existem tricomas tectores estrelados (Fig. 9).

Tricomas tectores ocorrem também na face adaxial, porém em baixíssima densidade

(cerca de 2 tricomas.mm-2).

O mesofilo possui parênquima paliçádico bem espesso, ocupando aproximadamente 90% do mesofilo o que torna o hábito xeromórfico foliar bem elevado. O parênquima lacunoso é relativamente compacto. A nervura central apresenta xilema bem desenvolvido circunscrito por cordões de xilema. Todo o feixe vascular é envolvido por uma bainha esclerenquimática, que não sofreu alteração na espessura ao longo das estações e também não variou entre árvores dos dois ambientes estudados

(Fig. 10).

A espessura do limbo foliar, assim como a espessura do parênquima paliçádico apresentou valores muito diferenciados ao longo dos quatro trimestres nas árvores da

FH e da FES, sempre maiores nos trimestres subsequentes. Porém, a espessura do esclerênquima assim como o hábito xeromórfico foliar não variou durante o ano entre

árvores de um mesmo ambiente e nem entre as árvores da FH e da FES (Tab. 1).

Tabela 1: Valores médios dos hábitos xeromórficos e das espessuras dos limbos foliares (µm), dos mesofilos foliares (µm), dos parênquimas paliçádicos (µm), espessura dos esclerênquimas (µm) das folhas das árvores da floresta estacional semidecidual (FES) e higrófila (FH) a cada período de três meses (duas vezes no período chuvoso e duas vezes no período seco), com seus respectivos desvios padrões.

Floresta Semidecidual Floresta Higrófila Espessura do limbo foliar 1º trimestre estação chuvosa 98,92 ± 2,1 76,1 ± 1,85

2º trimestre estação chuvosa 183,1 ± 2,5 132 ± 2,23 1º trimestre estação seca 260 ± 2,68 191,4 ± 2,25 2º trimestre estação seca 333,54 ± 2,89 317,1 ± 2,6 Espessura do mesofilo foliar

1º trimestre estação chuvosa 57,33 ± 1,4 39,8 ± 1,75 2º trimestre estação chuvosa 141,33 ± 1,5 85,8 ± 1,75

1º trimestre estação seca 214 ± 1,89 151,8 ± 1,78 2º trimestre estação seca 287,21 ± 1,86 278,2 ± 1,81 Espessura do parênquima paliçádico 1º trimestre estação chuvosa 51,2 ± 2,1 36,2 ± 1,75 2º trimestre estação chuvosa 125 ± 1,93 77 ± 1,09 1º trimestre estação seca 191 ± 1,1 137 ± 1,41

2º trimestre estação seca 259 ± 3,3 241 ± 3,11 Espessura do esclerênquima 1º trimestre estação chuvosa 28 ± 0,63 27 ± 0,66 2º trimestre estação chuvosa 28 ± 0,62 28 ± 0,66 1º trimestre estação seca 27 ± 0,61 28 ± 0,65 2º trimestre estação seca 28 ± 0,63 28 ± 0,65 Hábito xeromórfico

1º trimestre estação chuvosa 0,89 ± 0,031 0,9 ± 0,032 2º trimestre estação chuvosa 0,89 ± 0,032 0,89 ± 0.031 1º trimestre estação seca 0,89 ± 0,031 0,9 ± 0,033 42

2º trimestre estação seca 0,9 ± 0,032 0,87 ± 0,032

A espessura do limbo foliar dos indivíduos de C. scabra sofreu variação ao longo do ano assim como entre aquelas da FH e da FES no período chuvoso

(MANOVA período chuvoso: W = 0,001, F = 4099,1, p< 0.001) e no período seco

(MANOVA período seco: W = 0,0003, F = 13874,4, p< 0,001). A menor espessura média do limbo foliar foi encontrada em folhas maduras no primeiro trimestre do período chuvosos tanto na FH (76,1 ± 1,85) quanto na FES (98,92 ± 2,1). Já a maior espessura do limbo foliar foi encontrada no fim do período seco tanto na FH (317,1 ± 2,6) quanto na FES (333,54 ± 2,89). A espessura do mesofilo foliar das árvores analisadas de C. scabra também sofreu variação ao longo do ano tanto em folhas de plantas oriundas da

FH quanto da FES, no período chuvoso (MANOVA período chuvoso: W = 0,00053, F =

8439,7, p< 0.001) e no período seco (MANOVA período seco: W = 0,00045, F =9840,5, p<

0,001). A menor espessura do mesofilo foliar foi encontrada no primeiro trimestre do período chuvoso, tanto na FH (39,8±1,75) quanto na FES (57,33±1,4). Já a maior espessura do limbo foliar foi encontrada no fim do período seco tanto na FH

(278,2±1,81) quanto na FES (287,21±1,86).

Houve também variação entre as espessura do parênquima paliçádico foliar das

árvores estudadas da FH e da FES no período chuvoso (MANOVA período chuvoso: W =

0,00061, F = 7344,9, p< 0.001) e no período seco (MANOVA período seco: W = 0,0018, F

=2463, p< 0,001). As árvores de C. scabra apresentaram menor espessura do parênquima paliçádico foliar no primeiro trimestre do período chuvoso, tanto na FH

(36,2±1,75) quanto na FES (51,2±2,1). A maior espessura do parênquima paliçádico foi encontrada no final do período seco tanto na FH (241±3,11) quanto na FES (259±3,3).

Já a espessura do esclerênquima não sofreu variações significativas ao longo do ano e também não variou entre as árvores da FH e da FES (Friedman χ² FES-FH = 0,2, p =

0,654). O hábito xeromórfico também não sofreu variações significativas ao longo do ano entre as árvores estudadas da FH e da FES (Friedman χ² FES-FH = 0,33, p = 0,563).

A regressão da luminosidade e do teor de água no solo com a espessura do limbo foliar das árvores estudadas de C. scabra da FH e da FES nos períodos chuvoso e seco demonstrou existir relação entre alguns desses parâmetros (Fig.11).

Luminosidade : [ 861 ; 861 ; 1973 ] Teor_de_água : [ 19 ; 19 ; 28 ] 3 4 0 3 4 0 3 2 0 3 2 0 3 0 0 3 0 0 2 8 0 2 8 0 2 6 0 2 6 0

Y = 243.75762 Y = 243.75762 2 4 0 2 4 0 1000 1400 1800 20 22 24 26 28 A B r²=0,33 r²=0,84

Luminosidade : [ 151 ; 151 ; 279 ] Teor_de_água : [ 39 ; 42 ; 47.5 ] 3 2 0 3 2 0 3 0 0 3 0 0 2 8 0 2 8 0 2 6 0 2 6 0 2 4 0 2 4 0 2 2 0 2 2 0 2 0 0 2 0 0

Y = 190 Y = 190

160 180 200 220 240 260 280 40 42 44 46 C D

r²=0,99 r²=0,99

Na FES, durante o período chuvoso, a espessura do limbo foliar não apresentou relação com o teor de água no solo (Ŷ = -4,03, p = 0,18), assim como a luminosidade que nesse período não apresentou relação com a espessura do limbo foliar (Ŷ = 0,06, p

= 0,63). No período seco a espessura do limbo foliar não esteve relacionada com o teor de água no solo (Ŷ = 2,79, p = 0,13). Já a luminosidade esteve relacionada positivamente com a espessura do limbo foliar (Ŷ = 0,07, p < 0,001). Na FH, no período chuvoso, o teor de água no solo também não apresentou relação com a espessura do limbo foliar (Ŷ = -0,02, p = 0,09). Contudo, a luminosidade teve relação positiva com a espessura do limbo foliar (Ŷ = 1,21, p < 0,001). No período seco o teor de água no solo também não demonstrou ter relação com a espessura do limbo (Ŷ < 0,001, p = 0,19) ao passo que a luminosidade teve relação positiva com a espessura do limbo foliar (Ŷ = 1 p

< 0,001). Ŷ é o valor da estimativa de intercepto.

A regressão múltipla da luminosidade e do teor de água no solo com a espessura do parênquima paliçádico (paliçada) das folhas das árvores estudadas de C. scabra da

FH e da FES nos períodos chuvoso e seco demonstrou existir relação entre alguns desses parâmetros (Fig.12).

Luminosidade : [ 861 ; 861 ; 1973 ] Teor_de_água : [ 19 ; 19 ; 28 ] 260 260 24 0 24 0 22 0 22 0 20 0 20 0 1 80 1 80 Y = 176.69441 Y = 176.69441

1000 1400 1800 20 22 24 26 28 A B r²=0,34 r²=0,84

Luminosidade : [ 151 ; 151 ; 279 ] Teor_de_água : [ 39 ; 39 ; 47.5 ] 240 240 220 220 200 200 180 180 160 160 140 140 Y = 136.13353 Y = 136.13353

160 180 200 220 240 260 280 40 42 44 46 C D r²=0,99 r²=0,99

Figura 12. Regressão da luminosidade (lux) e do teor de percentual de água no solo com a espessura do parênquima paliçádico (µm) de folhas de Clethra scabra da FES (A,B) e da FH (C, D) nas estações chuvosa (A, C) e seca (B, D).

Na FES, durante o período chuvoso, o teor de água não apresentou relação com a espessura do parênquima paliçádico (Ŷ = -3,78, p = 0,15), assim como a luminosidade que também não apresentou relação com a espessura da paliçada (Ŷ = 0,05, p = 0,68).

No período seco também não foi observada relação entre o teor de água no solo e a espessura da paliçada (Ŷ = 2,42, p = 0,18). Já a luminosidade esteve relacionada positivamente com a espessura da paliçada (Ŷ = 0,066, p < 0,001). Na FH, no período chuvoso, também o teor de água no solo não apresentou relação com a espessura da paliçada (Ŷ = -0,073, p = 0,33). Contudo, a luminosidade teve relação positiva com a espessura do parênquima paliçádico (Ŷ = 0,088, p < 0,001). No período seco o teor de

água no solo também não demonstrou ter relação com a espessura da paliçada (Ŷ =

0,044, p = 0,729) ao passo que a luminosidade teve relação positiva com a espessura de parênquima paliçádico (Ŷ = 0,823, p < 0,001). Ŷ é o valor da estimativa de intercepto.

A densidade estomática foliar das árvores de C. scabra não variou sazonalmente e também não sofreu variação entre os ambientes estudados, assim como também não variou a densidade de tricomas que se mostrou bem elevada. Já a espessura epidérmica nas faces adaxial e abaxial sofreu variação significativa ao longo do ano entre os ambientes estudados, assim como dentro de cada ambiente. (Tab. 2).

Tabela 2: Valores médios da densidade estomática (número de estômatos/cm2), da densidade de tricomas (número de tricomas/cm2), da espessura da epiderme nas faces adaxial e abaxial das folhas das árvores da floresta semidecidual e higrófila a cada período de três meses (duas vezes no período chuvoso e duas vezes no período seco), com seus respectivos desvios padrões.

Floresta Semidecidual Floresta Higrófila Densidade estomática 1º trimestre estação chuvosa 206 ± 7 217 ± 11

2º trimestre estação chuvosa 210 ± 8 211 ± 9 1º trimestre estação seca 213 ± 10 210 ± 7 2º trimestre estação seca 215 ± 11 218 ± 13 Densidade de tricomas

1º trimestre estação chuvosa 625 ± 10 632 ± 11 2º trimestre estação chuvosa 622 ± 11 650 ± 20

1º trimestre estação seca 597 ± 6 608 ± 7

2º trimestre estação seca 613 ± 10 612 ± 7 Espessura da epiderme da face adaxial 1º trimestre estação chuvosa 28 ± 0,6 24 ± 0,52 2º trimestre estação chuvosa 28 ± 0,65 25 ± 0,53 1º trimestre estação seca 30 ± 0,65 26 ± 0,55

2º trimestre estação seca 30 ± 0,66 26 ± 0,55 Espessura da epiderme da face abaxial 1º trimestre estação chuvosa 14 ± 0,3 12 ± 0,31 2º trimestre estação chuvosa 14 ± 0,31 12 ± 0,32 1º trimestre estação seca 15 ± 0,32 13 ± 0,32 2º trimestre estação seca 16 ± 0,3 13± 0,32

A densidade estomática não sofreu variações significativas entre as árvores analisadas da FH e da FES ao longo do ano (Friedman χ² FES-FH = 1,26, p = 0,274),

49 assim como não variou também a densidade de tricomas (Friedman χ² FES-FH = 1,47, p =

0,317). Contudo, a espessura da epiderme da face adaxial sofreu variação significativa entre as árvores da FH e da FES (Friedman χ² FES-FH = 4,3, p = 0,045), como também a espessura da face abaxial epidérmica (Friedman χ² FES-FH = 2,27, p = 0,027).

Uma análise da herbivoria foliar em árvores de C. scabra mostra que aquelas oriundas da FES apresentam um índice maior de dano que aquelas da FH (Tab. 3).

Índice de Herbivoria - IH 1º tri. chuvosa 2º tri. chuvosa 1º tri. seca 2º tri. seca Árvores da Floresta Semidecidual

1 1,5 1,84 1,96 2,28 2 1,54 1,88 2,02 2,18

3 1,64 1,94 2,14 2,28 4 1,98 2,06 2,28 2,34 5 1,78 1,88 2,18 2,32 6 1,72 1,14 2,00 2,28 Árvores da Floresta Higrófila 1 1,24 1,42 1,66 1,96

2 1,24 1,4 1,54 1,72 3 1,06 1,14 1,82 1,52 4 1,2 1,3 1,44 1,52 5 1,28 1,44 1,72 1,88 6 1,26 1,54 1,76 2,00

O índice de herbivoria (IH) mostrou que houve variação na taxa de predação das folhas de C. scabra analisadas tanto naquelas oriundas de indivíduos da floresta higrófila quanto da floresta estacional semidecidual nos períodos chuvoso (MANOVA período chuvoso: W = 0,121, F = 32,6, p< 0.001) e seco (MANOVA período seco: W = 0,232 , F

= 14,9, p = 0,0013). Os menores índices de herbivoria foram encontrados no primeiro trimestre do período chuvoso tanto para plantas da FH quanto da FES. este indíce

51 cresceu a cada trimestre até o segundo trimestre do período seco, quando atingiu seu maior valor.

A regressão linear simples da espessura do limbo foliar com o índice de herbivoria (IH) das árvores estudadas de C. scabra da FH e da FES nos períodos chuvoso e seco demonstrou existir relação entre alguns desses parâmetros (Fig.13).

imbo_foliar : [ 258 ; 258 ; 336 ] 2.30 2.25 2.20 2.15 2.10 2.05 2.00 1.95 Y = 1.94032

260 280 300 320 A B r²=0,41 r²=0,20

limbo_foliar : [ 190 ; 190 ; 318 ] 1.76 1.74 1.72 1.70 1.68 1.66 Y = 1.65564

200 220 240 260 280 300 320 C D r²=0,31 r²=0,01

Figura 13. Regressão da espessura do limbo foliar (µm) com o índice de herbivoria de Clethra scabra da FES (A,B) e da FH (C,D) nas estações chuvosa (A, C) e seca (B, D).

Em plantas da FES, durante o período chuvoso, a espessura do limbo foliar apresentou relação positiva com o IH (Ŷ = 0,002, p = 0,014). Já no período seco a espessura do limbo foliar não esteve relacionada com o IH (Ŷ = 0,004, p = 0,18). Na FH no período chuvoso a espessura do limbo foliar apresentou relação positiva com o IH (Ŷ

= 0,002, p = 0,03). No período seco a espessura do limbo foliar não demonstrou ter

53 relação com o índice de herbivoria (Ŷ = 0,0008, p = 0,31). Ŷ é o valor da estimativa de intercepto.

DISCUSSÃO

O final da primavera e o verão correspondem ao período chuvoso na região tropical e em grande parte dos dias o céu está nublado ou parcialmente nublado bloqueando parte da luz solar incidente nas copas, o que pode explicar a menor luminosidade entre os meses de outubro a março. Paralelamente, ocorreu um aumento do teor de água no solo advindo das chuvas, comuns nesse período. Já no período seco,

época em que o céu está quase sempre limpo, a luminosidade foi maior e o teor de água no solo diminuiu. A ocorrência do evento de inundação do solo é condicionada pela elevação do nível do rio na época das cheias e a duração é determinada pela saturação hídrica do solo, que por sua vez está relacionada com a superficialidade do lençol freático (RODRIGUES, 1992). Como, no fragmento de FES estudado, o lençol freático está profundo, essa área não sofreu os efeitos de alagamento do solo causados pela inundação. SIMS & PEARCY (1992) e KNAPP & CARTER (1998) correlacionam positivamente a luminosidade com a espessura do parênquima paliçádico, fato que está diretamente relacionado com o aumento da atividade fotossintética foliar (STRAUSS-

DEBENEDETTI & BERLYN 1994), sendo que o parênquima paliçádico mais espesso facilita o trajeto da luz canalizada no interior da folha, permitindo taxas mais uniformes de fotossíntese (VOGELMANN et al. 1996), característica importante em dosséis de ambientes florestais já que maximiza o aproveitamento da luz.

Contudo WIEDENROTH (1993) e PEZESHKI et al. (1996) explicam que plantas sob efeitos de alagamento podem sofrer um retardo no metabolismo tornando-o mais lento. De acordo com KLAR (1984) a hipoxia faz com que haja uma redução

54 natural da fotossíntese, já que as membranas das raízes absortivas sofrem alterações e perda de permeabilidade em áreas alagadas, o que gera toda uma cadeia de respostas hormonais que faz com que a planta se comporte como se estivesse com restrição hídrica. Assim, conforme PEZESHKI (1994), o alagamento faz com que a planta feche seus estômatos, diminuindo sua taxa fotossintética e gerando menos fotoassimilados, os quais ainda estarão comprometidos com a manutenção de mecanismos para lidar com as condições do alagamento permanente.

Segundo ARMSTRONG et al. (1994), as plantas podem apresentar modificações morfológicas e anatômicas caulinares quando submetidas ao alagamento como a produção de aerênquima, espessamento caulinar, entre outras. PIRES et al.

(2002) estudando diferentes variedades de soja também observaram que os cultivares sob alagamento apresentaram maior hipertrofia caulinar. Contudo, análises dos indivíduos de C. scabra, não demonstraram maior espessamento caulinar das árvores estudadas da FH comparando-se com as árvores estudadas da FES, pelo contrário, os caules dos indivíduos analisados de C. scabra da FES apresentaram troncos bem mais altos e mais largos, com maior volume lenhoso. O que foi observado na FH é que possivelmente o alagamento é um fator de estresse que atrasa o desenvolvimento das

árvores. Embora ANDRADE et al. (1999) tenha observado que algumas espécies alocam maior biomassa nos caules quando submetidas a alagamento e consequentemente apresentam caules mais espessos, isso não aconteceu com os indivíduos de C. scabra estudados.

BATISTA et al. (2008) comparando indivíduos de Cecropia pachystachya sujeitas a alagamentos e em solos bem drenados observaram também uma menor taxa de crescimento nas raízes e caules de plantas em solos saturados e áreas foliares menores. Os resultados obtidos corroboram com o trabalho de BATISTA et al. (2008),

55 levando-se em conta que C. scabra é uma espécie pioneira tal qual C. pachystachya e possivelmente devem possuir algumas características semelhantes de crescimento e de respostas a ambientes alagados, já que possuem características ecológicas comuns.

Além disso, estudos de PIRES et al. (2002) demonstram que o alagamento acarreta na redução de nutrientes do solo essenciais ao crescimento das plantas, como N, K, Mg,

Mn e entre outros, fato que acarreta na redução do crescimento das plantas e consequentemente na redução da parte aérea vegetal. Essa redução se dá pela redução do crescimento da altura caulinar, redução da expansão foliar, inibição da formação de primórdios foliares entre outras (KOZLOWSKI 1984; SING et al. 1991; LIZASO et al.

2001). Os resultados encontrados confirmam a primeira hipótese que prediz que haveria diferenças entre a altura, raio e volumes caulinares das árvores de C. scabra encontradas na FH e FES, sendo as árvores da FES mais altas, com troncos mais largos e consequentemente com maior volume caulinar.

MARISCAL et al. (2008), explicam que a arquitetura da copa das árvores responde também as condições ambientais de luminosidade e disponibilidade hídrica.

GRATANI & BOMBELLI (2000), trabalhando com espécies diferentes em um ambiente diferente também observaram a redução do ângulo foliar ao longo das estações. HARPER (1990) relaciona também a perda de água com a intensidade luminosa sobre as árvores. Copas compostas por folhas que apresentam redução do

ângulo de orientação de incidência solar sobre o limbo sofrem menor irradiação solar e consequentemente menor perda de água, apresentam arquitetura denominada cônica

(MARISCAL et al. 2008). As folhas de C. scabra não apresentaram arquitetura canônica e sim uma arquitetura foliar planifólia, conforme demonstrado pelas análises dos ângulos foliares ao longo do ano. Árvores que crescem em áreas de matas tendem a

56 ter uma arquitetura foliar mais horizontal (planifólia), segundo PACIULLO et al.

(2007).

As plantas analisadas da FH não apresentaram maior densidade de tricomas em sua superfície em relação àquelas da FES embora geralmente plantas encontradas em ambientes muito iluminados tenham maior quantidade de tricomas na superfície foliar que plantas presentes em locais com baixa incidência de luz, já que refletem o excesso de radiação luminosa que possa danificar as folhas (SMITH et al. 1997, PRESS 1999), além de reduzir a temperatura foliar e de evitar a perda de água pela transpiração

(WOODMAN & FERNANDES 1991, PRESS 1999). Contudo, como todas as copas das árvores estudadas estavam recebendo luz solar direta (sem sombreamento), não houve alteração significativa no número de tricomas nas folhas, ainda que tenha havido diferenças nas intensidades da luz incidente sob a copa das árvores nos ambientes de estudo, demonstrando que essa diferença de luminosidade parece não ter sido suficientemente importante para alteração na densidade de tricomas nas árvores estudadas.

Os tricomas ainda podem possuir características defensivas, já que pode haver um incremento do indumento piloso nas plantas, ou seja, um aumento da densidade de tricomas por dois modos, o primeiro pelo aumento do número de tricomas tectores e os segundo por um aumento de tricomas glandulares, conforme descrito por PALEARI &

SANTOS (1997) para Miconia albicans. Os primeiros criam uma eficiente barreira mecânica contra herbívoros (AGREN & SCHEMSKE, 1994), dificultando ou impedindo o acesso aos tecidos suculentos de herbívoros invertebrados ou reduzindo a palatabilidade para herbívoros vertebrados. Já os tricomas glandulares liberam substâncias tóxicas ou repelentes contra herbívoros (YENCHO & TINGEY, 1994). Em indivíduos analisados de C. scabra a densidade de tricomas tectores foi elevada,

57 contudo não houve variações significativas ao longo do ano assim como não houve também variações entre as folhas das árvores dos dois ambientes estudados. Isso demonstra que a densidade de tricomas em C. scabra nos ambientes estudados apresenta caráter defensivo constitutivo, já que não sofreu variações em sua densidade, ou seja, são componentes estruturais da espécie que podem apresentar também função defensiva. Tricomas glandulares não foram observados nas folhas de C. scabra.

De acordo com CERQUEIRA (1992) as folhas são as partes mais sensíveis ao estresse hídrico, e podem sofrer alterações estomáticas sob essas condições. Segundo

KÖRNER et al. (1986) folhas sob condições de estresse hídrico tendem a possuir uma maior densidade estomática porque conforme ALLEN & PEARCY (2000) o maior número de estômatos permite um controle mais eficiente das torças gasosas reduzindo a perda de água nesse processo. Contudo nesse estudo não houve variação significativa da densidade estomática, assim como não houve também variação na densidade de tricomas, embora os solos da FH e da FES apresentem diferentes características hidromórficas.

A hipoxia e/ou anoxia do solo encontrado em solos encharcados, como os de floresta higrófila, de acordo com PAROLIN (2001), pode reduzir a capacidade fotossintética da algumas plantas, além de gerar uma série de desordens metabólicas, tais como a respiração anaeróbica que acarreta em uma forte redução da eficiência na utilização de C (carbono) e elevação das concentrações de etanol e lactato

(MARSCHNER, 1995). Sob os efeitos do alagamento da FH as folhas das árvores apresentaram variações anatômicas significativas em relação àquelas da FES, como menor espessura da epiderme nas faces adaxial e abaxial, assim como menores espessuras do limbo, do mesofilo e do parênquima paliçádico. Devido às condições estressantes impostas pelo alagamento às árvores estudadas da FH, o crescimento foliar

58 pode ter se tornado mais lento se comparado ao crescimento das folhas da FES.

PEZESHKI (1993) explica que plantas em áreas alagadas podem apresentar crescimento e desenvolvimento mais vagaroso gerado pelo déficit hídrico.

A diminuição da concentração de oxigênio (O2) no solo e nos tecidos submersos, imposta pela inundação gera severas restrições ao metabolismo das plantas, prejudicando a absorção e o transporte de íons (DREW & STOLZY, 1991). Como o alagamento impõe condições estressantes às árvores, parte dos recursos gerados pelas plantas pode ser utilizada para minimizar os efeitos possivelmente danosos passíveis de ocorrer, tais como produção de metabólitos tóxicos, falta de oxigenação tecidual e consequentemente morte tecidual e apodrecimento dos mesmos, entre outros, de acordo com JACKSON (1985).

Dessa forma, pode ser que o crescimento da planta possa ser mais lento por haver menos recursos destinados a esse fim em comparação às plantas que não estão sujeitas ao alagamento, que possuem mais recursos provenientes da fotossíntese para investimento em crescimento tecidual. Segundo KOZLOWSKI (1997) as plantas economizam recursos e reduzem seu crescimento sob essas condições de hipoxia geradas pela saturação hídrica do solo. VANTOAI & BEUERLEIN (1994), analisando variedades de soja em solo alagado, observaram que a produtividade dessas cultivares foi 25% menor que a daquelas que estavam em solo não alagado. Devido às limitações impostas pelo alagamento, provavelmente as árvores estudadas da FH não puderam gastar recursos em demasia para o investimento foliar considerando que essas árvores são menores, o que possivelmente se deve ao fato de apresentarem menor crescimento que aquelas da FES.

O hábito xeromórfico foliar foi muito alto (aproximadamente 0,89) e não sofreu variação significativa nos quatros trimestres analisados, embora tenha havido variações na espessura dos limbos foliares das plantas comparando-se os dois ambientes estudados. SANCHES et al. (2010) estudando árvores emergentes e indivíduos jovens de Cariniana legalis observaram que folhas das árvores emergentes, expostas ao sol, possuem maior valor de hábito xeromórfico e que este foi determinado principalmente pelo maior espessamento do parênquima paliçádico, elevando também os valores de massa foliar nos indivíduos emergentes estudados. GRATANI & BOMBELLI (2000) estudando algumas espécies de plantas do mediterrâneo correlacionam positivamente a massa foliar específica (razão da massa foliar seca pela área foliar) com a espessura foliar e particularmente com a espessura do parênquima paliçádico.

As folhas de C. scabra não apresentaram aerênquima foliar o que segundo

(DREW et al., 1979; JUSTIN & ARMSTRONG, 1987; DREW, 1997, DANTAS et al.

2001) ocorre em grande parte das espécies como resposta ao alagamento do solo. Pode ser que por apresentarem porte arbóreo, as árvores estudadas tenham aerênquima caulinar, contudo não foram feitos cortes anatômicos caulinares para confirmar a presença de aerênquima caulinar. Lenticelas hipertrofiadas que são orifícios caulinares conectados ao aerênquima cujo objetivo é a entrada de ar atmosférico no caule

(PIMENTA et al. 1998) não foram observadas, contudo podem haver grandes fissuras peridérmicas que apresentam função idêntica as das lenticelas hipertrofiadas (MEDRI et al. 2002), porém não foram feitos cortes anatômicos caulinares para se avaliar a presença de fendas caulinares peridérmicas.

As plantas analisadas apresentaram uma bainha esclerenquimática em torno do feixe vascular com cerca de 28µm de espessura que não sofreu variação ao longo do ano

(Tab. 1). De acordo com LANDSBERG & OHMART (1989) as plantas podem

60 aumentar o investimento em tecidos que apresentem potencial defensivo como esclerênquima e fibras, tornando-os mais lignificados, e, por conseguinte, mais esclerificados, que exercem barreira contra insetos fitófagos, impedindo o acesso de suas probóscides ao feixe vascular já que esses tecidos geralmente os envolvem. De acordo com COOKE et al. (1984) o menor conteúdo de fibras e maior suculência em folhas as tornam mais palatáveis. De acordo com CAPPELLOZZA et al. (1996) folhas com uma quantidade de tecidos lignificados tornam-se mais esclerificadas e consequentemente mais desagradáveis à mastigação, possuindo portanto maior proteção mecânica contra a herbivoria. Essas características anatômicas foliares observadas possivelmente possuem caráter constitutivo porque não sofreram alterações nas plantas dos ambientes estudados quando comparadas entre si assim como não sofreram alterações ao longo do ano. A espessura do esclerênquima não variou, indicando não ocorrer variação nos tecidos esclerificados foliares nos indivíduos das duas áreas e também não apresentou diferenças na densidade de tricomas ou de estômatos. Assim, somente parte da segunda hipótese realmente foi confirmada, pois embora na FH a espessura das faces adaxial e abaxial epidérmica e da espessura dos tecidos (exceto esclerênquima) tenha sido menor, não houve aerênquima foliar, assim como não houve alteração do numero de tricomas e de estômatos.

Dentre outras características anatômicas com potencial defensivo também pode haver um espessamento das paredes celulares das células em geral o que também pode exercer o efeito de impalatabilidade. Dados similares foram encontrados no cerrado para

Tabebuia ochracea (RIBEIRO et al., 1999). Entretanto, este componente ecológico não

é bem estudado em áreas alagadas. Contudo não houve espessamento nas paredes celulares dos tecidos foliares como resposta a herbivoria. Plantas de crescimento rápido, como as árvores pioneiras estão sujeitas a uma intensa pressão de herbivoria em relação

61 aquelas de crescimento lento (COLEY et al., 1985; BRYANT et al., 1989), considerando que essas plantas são mais palatáveis para os herbívoros (CEBRÍAN &

DUARTE, 1994). O fato das folhas dos indivíduos de C. scabra estudadas da FES apresentarem tecidos não lignificados mais espessos pode ter contribuído para os maiores IH, já que folhas com maior espessura tendem a ter maior teor proteico e desse modo tendem a ser mais atrativas para herbívoros devido a uma melhor qualidade nutricional, sendo imprescindíveis na alimentação de lagartas, conforme observado por

HAZAMA (1968), TINOCO & ALMEIDA (1992), TAKAHASHI (1996) estudando diferentes variedades de amoreira na alimentação de larvas de bicho da seda. C. scabra

é uma espécie pioneira de crescimento rápido e espécies com essas características geralmente possuem folhas com maior teor nutricional e investem pouco em metabólitos secundários defensivos (compostos químicos) contra a herbivoria

(MATTSON, 1980). Além disso, BARNI (1999) e PIRES et al. 2002 estudando os efeitos do alagamento sobre a soja observou uma redução da concentração de nutrientes em folhas dos indivíduos à medida que o alagamento perdurava. Pode ser que isso ocorra com outras espécies vegetais que cresçam em condições semelhantes, considerando a diminuição de alguns nutrientes do solo. A qualidade nutricional das folhas pode ter influência sobre herbivoria sofrida pelas plantas, embora nesse estudo não tenham sido feitas análises para se avaliar tais efeitos.

Como somente as variações anatômicas foliares não explicam os índices de herbivoria (Fig. 13), os menores IH da FH também podem estar relacionados às diferenças fitofisionômicas entre os ambientes, já que na FH o dossel varia de aberto a parcialmente fechado, ao passo que na FES o dossel é fechado. A maior luminosidade incidente na FH pode ter tido influência nos menores IH desse ambiente, considerando que DIMARCO et al. (2004) relacionam a luminosidade com o grau de herbivoria das

62 plantas, propondo que plantas localizadas em ambientes com maior disponibilidade luminosa apresentariam um menor grau de herbivoria em relação àquelas localizadas em ambientes menos iluminados, fato que está de acordo com as análises de herbivoria em indivíduos de C. scabra estudados na FH, com maior luminosidade e menores IH e na FES, com menor luminosidade e maiores IH. Segundo LOVEJOY et al. (1986) em

áreas com dossel mais aberto como bordas de matas, existe uma maior migração de aves insetívoras, atrás de insetos fitófagos, já que esses ambientes seriam atrativos para esses herbívoros e a localização visual dos insetos pelas aves seria melhor, considerando que em ambientes com maior luminosidade, segundo MURCIA (1995), existiria um maior número de folhas jovens que sendo mais tenras e com menos defesas, seriam mais susceptíveis à herbivoria. O aumento da densidade de aves insetívoras em ambientes mais abertos pode estar relacionado com a redução da densidade de insetos herbívoros nessas áreas conforme (HELLE & MUONA, 1985), ponderando que o maior número de predadores teria influência negativa sobre a população de insetos fitófagos o que poderia beneficiar as plantas que sofrem pressão de herbivoria causada por insetos, fato que pode ter se contribuído também com os menores valores de IH das plantas da FH em relação àquelas da FES.

As diferenças fitofisionômicas entre FH e FES são abordadas no trabalho de

TONIATO et al. (1998). Segundo LEITÃO-FILHO (1982), as FH possuem baixa diversidade, caráter perenifólio e com apenas dois estratos arbóreos, sendo que o superior alcança até 12 metros de altura, porém na área de FH estudada a altura máxima das árvores foi em torno de 7 metros. Essa menor diversidade vegetal, também pode ter relação com os menores IH da FH, porque nesses ambientes, haveria também uma menor diversidade de insetos fitófagos. O IH de C. scabra da FH demonstra que a área foliar perdida da espécie nesse ambiente está abaixo da média global de 11% de perda

63 foliar por herbivoria para florestas tropicais, proposto por COLEY & AIDE (1991). Já na FES somente no período chuvoso a perda foliar esteve abaixo da média global para florestas, sendo que no período seco, o IH equiparou-se aos valores de área foliar perdida em florestas tropicais. Os resultados encontrados são contrários à terceira hipótese que prediz que a herbivoria seria maior nas árvores de C. scabra na FH, fato que não ocorreu. Dessa forma refutamos a terceira hipótese e afirmamos que as árvores da FES são mais herbivoradas e apresentam perdas foliares maiores que as da FH ao longo de todo o ano.

CONCLUSÕES

O efeito do alagamento presente na floresta higrófila afetou as árvores de

Clethra scabra. As arvores da floresta higrófila são mais baixas e apresentaram menor raio caulinar e consequentemente menor volume em relação às árvores da floresta semidecidual. Já as densidades de estômatos e de tricomas não variaram entre as plantas da FH e da FES, apesar das diferenças de luminosidade e do teor de água no solo. As diferentes condições de luminosidade entre os dois ambientes também influi muito sobre as árvores. Tanto as diferenças dos teores de água do solo quanto das luminosidades incidentes sobre a copa das árvores tiveram influências sobre a variação dos ângulos foliares das árvores ao longo do ano.

Quanto às espessuras do limbo foliar e dos tecidos internos foliares (exceto esclerênquima), com base nas análises realizadas, a luminosidade foi o fator que mais intensamente atuou na variação tecidual. Porém o hábito xeromórfico não sofreu variação entre as árvores dos dois ambientes ao longo do ano, o que demonstra que embora o crescimento do mesofilo foliar tenha sido mais lento na FH, a proporção da espessura da paliçada e de todo o mesofilo não se alterou.

Já quanto à herbivoria foliar, as árvores da FES apresentaram maior índice de herbivoria que aquelas da FH. O IH das árvores da FES e da FH sempre foi maior a cada trimestre analisado. Isso demonstra o efeito acumulado da herbivoria ao longo do ano, indicando que mesmo as folhas maduras ainda sofreram herbivoria, possivelmente por não ter havido espessamento do esclerênquima. Contudo os maiores IH da FES em relação à FH demonstra que as árvores desse ambiente estão sujeitas à maiores pressões de herbivoria.

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