Carlos Otávio Araujo Gussoni

CARLOS OTÁVIO ARAUJO GUSSONI

Área de vida e biologia reprodutiva da maria-da-restinga (Phylloscartes kronei) (Aves, Tyrannidae)

Tese apresentada ao Instituto de Biociências do Campus de Rio Claro, Universidade Estadual Paulista “Julio de Mesquita Filho”, como parte dos requisitos para obtenção do título de Doutor em Ciências Biológicas (Zoologia)

Orientador: Dr. Marco Aurélio Pizo Ferreira

Rio Claro

2014

CARLOS OTÁVIO ARAUJO GUSSONI

Área de vida e biologia reprodutiva da maria-da-restinga (Phylloscartes kronei) (Aves, Tyrannidae)

Comissão Examinadora: Dr. Marco Aurélio Pizo Ferreira Dr. Pedro Ferreira Develey Dr. Mercival Roberto Francisco Dr. Edilberto Giannotti Dr. Alejandro Edward Jahn

Rio Claro, 19 de setembro de 2014

598.2 Gussoni, Carlos Otávio Araujo G982a Área de vida e biologia reprodutiva da maria-da-restinga (Phylloscartes kronei) (Aves, Tyrannidae) / Carlos Otávio Araujo Gussoni. - Rio Claro, 2014 116 f. : il., figs., gráfs., tabs.

Tese (doutorado) - Universidade Estadual Paulista, Instituto de Biociências de Rio Claro Orientador: Marco Aurélio Pizo Ferreira

1. Ave. 2. Ornitologia. 3. Território. 4. Ninho. 5. Ovo. 6. Cuidado parental. 7. História natural. I. Título.

Ficha Catalográfica elaborada pela STATI - Biblioteca da UNESP Campus de Rio Claro/SP

Aos amigos Bianca Reinert,

Marcos Bornschein e Ricardo Belmonte-Lopes.

AGRADECIMENTOS

À Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo pela bolsa concedida (Processo FAPESP 2010/09707-1).

À Fundação Grupo Boticário de Proteção à Natureza pelo apoio financeiro (0911_20112).

Ao CEMAVE (licença 3442/5), SISBIO (licença 30336-3), Instituto Ambiental do Paraná (IAP) (licença 334.11), COTEC (licença 260108-000.206/2011) e Prefeitura Municipal de Guaratuba (licença 0002) pelas licenças de pesquisa concedidas.

Ao Prof. Dr. M. A. Pizo pela orientação e amizade ao longo desses anos de estudo.

Ao Mater Natura (Instituto de Estudos Ambientais) e equipe pelo apoio ao projeto, em especial à H. Zarantonielli e P. Pizzi.

Aos queridos amigos B. L. Reinert, M. R. Bornschein, R. Belmonte-Lopes, I. Suassuna e C. Hrdina pela amizade e por permitirem a realização deste trabalho na incrível Reserva Bicudinho-do-brejo.

A todos aqueles que ajudaram nos campos (ou ofereceram ajuda), sem os quais este trabalho não seria possível: B. L. Reinert, M. R. Bornschein, R. Belmonte-Lopes, C. Hrdina, I. Suassuna, L. Corrêa, D. Sobotka, F. Shibuya, F. Akashi, A. Degues, L. F. Corrêa, A. Grose, T. V. B. Ribeiro, F. Fernandes, R. F. Torres, R. Matsushita, A. Vasconcelos, A. Gouvêa, T. Piazzetta, M. Ceccon, B. G. Piato, A. Ferraroni, R. Sugohara, V. Tonetti, I. Lopes, F. Arantes, M. A. Pizo, M. Rubio, H. E. Noventa, M. Fortes, H. Singling, O. Suzuki, T. Marcos, D. Oliveira, D. B. Delgado, R. Capretz, T. M. Souza, F. Alves, K. Molina, E. G. de Oliveira, G. G. Leite, C. Alves, C. Golec, F. Bellotto, G. A. Locher, R. Marcondes, W. Cavarzere, G. Del-Rio, M. Silva, D. Freitas, J. Cunha, L. M. Lima, T. Filadelfo, T. Pongiluppi, B. Rennó, C. Carvalho, T. Santos, C. Mendes, P. Lopes, A. Bovo, R. Branco, B. Cano, M. Ferraz, K. Mello, M. Viana, L. Sommaggio, G. Althmann, E. Pacífico, F. Bocalini, V. Robinson, M. Franchi, R. C. Machado, B. Lima, F. Schunck, A. C. Guaraldo, M. Bissoli, A. G. Aguirre, G. Corrêa, S. Von Matter, L. K. Honda, L. Ferreira e V. T. Lombardi.

Aos que enviaram informações para a revisão bibliográfica sobre o gênero Phylloscartes (Anexo B): A. C. Guaraldo, B. L. Reinert, C. Albano, D. B. Machado, D. Buzzetti, D. Seripierri, E. R. Luiz, F. V. Costa, G. Kirwan, G. Serpa, J. Furlani, J. M. Pereira, M. R. Bornschein, M. F. Vasconcelos, P. C. Pulgarín-R., P. Smith, R. Ahlman, R. Belmonte- Lopes, T. Pongiluppi, V. G. Staggemeier, A. Rupp e V. T. Lombardi.

Aos queridos amigos moradores da República Nemelés (H. H. Tozzi, L. K. Honda, T. H. D. Leandro, I. Otero, R. H. Sugohara, R. M. S. Alves, F. C. Nominatto, P. R. M. Souza Filho, C. Kanda, D. J. L. Sousa, R. Fonseca, A. H. Takara, P. M. Tokumoto e Pedro H. Mainardi) e agregados por todos os momentos vividos ao longo desses quatro anos de estudo.

À B. Neves, T. H. D. Leandro, M. Assis, V. G. Staggemeier e R. H. Sugohara pela ajuda nas identificações botânicas.

À F. R. A. Gussoni pela ajuda com as sexagens dos indivíduos.

Ao S. Govone pela ajuda com as análises estatísticas.

À E. G. de Oliveira por todo o apoio e pelos inesquecíveis momentos vividos juntos ao longo desses anos.

À B. L. Reinert, R. Belmonte-Lopes e M. R. Bornschein por tudo o que me ensinaram, pela amizade inigualável, pelos exemplos de vida e por tornarem esse trabalho possível.

Aos moradores da Vila de Riozinho, sempre dispostos a ajudar.

Aos queridos amigos e “irmãos” A. C. Carvalho, D. B. Delgado, F. Alves, O. C. Togni e T. Pongiluppi, pela amizade e por estarem sempre dispostos a ajudar.

À D. Seripierri pela ajuda com material bibliográfico.

À F. Alves pela ajuda na elaboração do Abstract.

À M. Franchi pela leitura crítica do manuscrito.

Aos companheiros de passarinhadas, pelas agradáveis e inesquecíveis horas de observações de aves e conversas em solo brasileiro, boliviano e peruano.

À minha família, por todo o apoio e amizade.

Aos indivíduos de maria-da-restinga, com os quais aprendi muito sobre a vida.

Por fim, mas não menos importante, agradeço a todos os outros que auxiliaram neste trabalho.

“As long as we do not destroy ourselves,

a bright new world will one day

welcome us with open arms.”

(Nausicaä of the Valley of the Wind, 1994)

RESUMO

A maria-da-restinga (Phylloscartes kronei) é um tiranídeo globalmente ameaçada de extinção, cuja história natural é pouco conhecida. Este trabalho teve como objetivo descrever sua área de vida, território e biologia reprodutiva. Foram capturados e marcados com anilhas coloridas 32 indivíduos no município de Guaratuba, PR. De janeiro de 2012 a dezembro de 2013 foram realizados 211 dias de observações. A área de vida dos indivíduos foi de 1,76 ± 0,93 ha e a dos casais 2,52 ± 1,91 ha, havendo extensa sobreposição nestas áreas. Não houve diferença nas áreas de vida de machos e fêmeas e entre a área de vida dos indivíduos e casais em 2012 e 2013. Houve diferença nas áreas de vida dos indivíduos dentro e fora do período reprodutivo apenas em 2012. O tamanho da área de vida dos casais não variou dentro e fora do período reprodutivo. O tamanho de território foi determinado para dois casais: 0,68 e 0,46 ha. A densidade populacional em 21 ha foi de 1,04 casais/ha. Os primeiros sinais de reprodução ocorreram em setembro e os últimos em janeiro. Os ninhos foram construídos entre 0,72 e 3 m acima do solo, sendo fechados e ovalados. Foram construídos internamente de folhas secas de gramíneas e forrados externamente por musgos verdes, sendo os materiais colados com teia-de-aranha e a câmara oológica forrada com sementes plumosas. A taxa de predação dos ninhos foi de 60% e o Sucesso de Mayfield para o período de incubação foi de 42,42%. Um dos casais que teve o ninho predado construiu outro a 52 m de distância do anterior, que foi igualmente predado, sendo o terceiro construído a 93 m de distância do último. Outro casal, que teve seu ninho predado, construiu outro a 51 m de distância. A construção durou aproximadamente 19 dias e foi tarefa exclusiva das fêmeas. O tamanho da postura foi de dois a três ovos brancos (15,9–16,8 mm x 12,7–13,1 mm). A incubação foi tarefa exclusiva das fêmeas e durou aproximadamente 12 dias (constância = 0,40). Machos e fêmeas alimentaram os filhotes dentro e fora do ninho e retiraram sacos fecais. A massa corpórea dos adultos variou de 7 a 10 g, sendo os machos mais pesados do que as fêmeas, não havendo sobreposição nos valores. Mudas de asa ocorreram de janeiro a abril, de cauda e tetrizes de janeiro a março. Para quatro casais foi possível coletar informações sobre a fidelidade dos parceiros, sendo que três continuaram fiéis ao longo do estudo. Foram registrados dois itens alimentares inéditos: Diptera e Blattodea. Foram observados três eventos da espécie seguindo bandos mistos de

aves, com 17 espécies inéditas em bandos envolvendo P. kronei. Um evento envolveu indivíduos anilhados, que seguiram o bando durante pelo menos 66 min. Foram observados indivíduos banhando-se na base de folhas de bromélias do gênero Vriesea. Foram coletadas informações sobre a dispersão de juvenis, sendo que aquele que estabeleceu seu território mais longe da área de vida dos adultos o fez a cerca de 120 m de distância.

ABSTRACT

Little is known about natural history of the globally threatened Restinga Tyrannulet (Phylloscartes kronei). This work aimed to describe its home range and territory, and collect new information about its breeding biology. We captured and banded with coloured bands 28 individuals at Reserva Bicudinho-do-brejo (Guaratuba, PR) and four at Parque Natural Municipal da Lagoa do Parado. Field work was conducted monthly from January 2012 to December 2013, comprising 211 days of field observations. The individuals home range size was 1.76 ± 0.93 ha and the home range size of pairs was 2.52 ± 1.91 ha. There weren´t differences between the home range size of males and females and the home range size of individuals and pairs throughout the study. In 2012 we found different home range size of the individuals inside and outside the breeding season, whereas this was not observed in 2013. The home range size of pairs did not vary inside and outside the breeding season. We found extensive overlapping on home range. The territory size was recorded for two adjacent pairs: 0.68 and 0.46 ha. We surveyed individuals in a 21 ha area and obtained a density of 1.04 pairs/ha. The breeding season started in September and the last signs of reproduction were recorded in January. Nests were built between 0.72 and 3 m above the ground. All nests were closed ovoids internally built with dry leaves and externally lined with green mosses. The materials were glued with spider web and the oological chamber lined with soft seeds. The predation rate was 60% and the Mayfield success for the incubation period was 42.42%. One pair whose nest was predated built another nest 52 meters away. The second nest was predated and the pair built another one 93 meters away. Other pair whose nest was predated built a new nest 51 meters away. It took about 19 days to build the nests and they were all made by females. The clutch size varies from 2 to 3 white eggs (15.9 – 16.8 mm x 12.7 – 13.1 mm). The incubation period took about 12 days and only females incubated (constancy = 0.40). Both male and female fed their nestlings inside and outside the nest and removed fecal sacs. Adult body mass ranged from 7 to 10 g and males were heavier than females (without overlapping). Wing moult was observed from January to April, and tail and contour feathers moult from January to March. We collected information about fidelity of four pairs and three remained faithful throughout the study. We recorded two new food items: Diptera and Blattodea. We registered three events in which individuals followed mixed bird flocks

including 17 species not registered in previous studies. One of these events involved banded individuals that followed the flock at least during 66 minutes. On three occasions we observed individuals bathing on the leaf base of Vriesea bromeliads. We collected information about the dispersion of eight juveniles, with the furthest territory being established about 120 m away from where the individual was banded.

SUMÁRIO

Página

1. INTRODUÇÃO ...... 22

1.1 A espécie ...... 23

1.2 Área de estudo ...... 26

2. ÁREA DE VIDA E TERRITÓRIO ...... 28

2.1 Introdução ...... 28

2.2 Material e Métodos ...... 29

2.3 Resultados ...... 32

2.3.1 Área de vida ...... 32

2.3.2 Sobreposição de áreas de vida...... 42

2.3.3 Território...... 44

2.3.4 Densidade populacional...... 45

2.4 Discussão ...... 45

3. BIOLOGIA REPRODUTIVA ...... 51

3.1 Introdução ...... 51

3.2 Material e Métodos ...... 52

3.3 Resultados ...... 54

3.3.1 Cópula ...... 54

3.3.2 Período reprodutivo ...... 54

3.3.3 Morfometria e descrição dos ninhos ...... 55

3.3.4 Taxa de predação ...... 60

3.3.5 Construção do ninho ...... 61

3.3.6 Cleptoparasitismo relacionado ao material nidular ...... 62

3.3.7 Incubação dos ovos ...... 62

3.3.8 Tamanho da postura e descrição dos ovos ...... 63

3.3.9 Descrição dos filhotes recém-nascidos ...... 64

3.3.10 Tamanho da ninhada e produtividade ...... 65

3.3.11 Cuidado com os filhotes no ninho ...... 65

3.3.12 Cuidado com os filhotes fora do ninho ...... 68

3.4. Discussão ...... 69

4. OUTROS ASPECTOS DA HISTÓRIA NATURAL ...... 74

4.1 Introdução ...... 74

4.2 Material e Métodos ...... 74

4.3 Resultados ...... 74

4.3.1 Dimorfismo sexual ...... 74

4.3.2 Muda ...... 75

4.3.3 Variação etária da plumagem e coloração do bico...... 75

4.3.4 Fidelidade dos casais ...... 76

4.3.5 Hábitos alimentares ...... 78

4.3.6 Associação com bandos mistos ...... 79

4.3.7 Manutenção da plumagem ...... 80

4.3.8 Dispersão dos filhotes ...... 80

4.4 Discussão ...... 83

5. CONCLUSÕES ...... 87

6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ...... 88

7. ANEXOS ...... 106

7.1 Anexo A - Código de cores dos indivíduos de Phylloscartes kronei anilhados no município de Guaratuba, PR. Os números de anilhas destacados em vermelho indicam indivíduos anilhados na Lagoa do

Parado; os demais foram anilhados na Reserva Bicudinho-do-brejo ...... 106

7.2 Anexo B – Síntese do conhecimento atual sobre dieta e biologia reprodutiva das espécies do gênero Phylloscartes. A nomenclatura das aves segue Clements et al. (2013) e a classificação dos insetos segue Triplehorn e Johnson (2011)...... 107

Lista de tabelas

Tabela 1.2 – Áreas de vida dos indivíduos e casais de Phylloscartes kronei anilhados na Reserva Bicudinho-do-brejo ao longo dos anos de 2012 e 2013...... 33

Tabela 2.2 - Tamanhos das áreas de vida de espécies da família Tyrannidae extraídos da literatura...... 46

Tabela 3.2 – Tamanhos de territórios de espécies da família Tyrannidae extraídos da literatura...... 48

Tabela 1.3 - Materiais utilizados na construção de ninhos de Phylloscartes kronei coletados na Reserva Bicudinho-do-brejo, Guaratuba, PR. São apresentadas as porcentagens da massa de cada material em relação à massa total do ninho ou apenas assinalada sua presença...... 59

Tabela 2.3 - Morfometria dos ninhos de Phylloscartes kronei encontrados na Reserva Bicudinho-do-brejo, Guaratuba, PR. Todas as medidas estão em centímetros, exceto a altura da árvore/arbusto suporte e a altura em relação ao solo (metros)...... 60

Tabela 1.4. Composição dos casais de Phylloscartes kronei na Reserva Bicudinho- do-brejo ao longo dos anos de 2012 e 2013...... 78

Lista de figuras

Figura 1.1 – Maria-da-restinga (Phylloscartes kronei) fotografada na Reserva Bicudinho-do-brejo, Guaratuba, PR. Foto: Carlos Gussoni...... 24

Figura 2.1 – Localização da área de estudo, município de Guaratuba, PR. O quadrado vermelho preenchido indica a localização do município na região Sul do Brasil e o quadrado vermelho sem preenchimento indica a localização da Reserva Bicudinho-do-brejo. Os pontos negros indicam as localidades de ocorrência de Phylloscartes kronei (retirado de GUSSONI 2010)...... 27

Figura 3.1 – Reserva Bicudinho-do-brejo, Guaratuba, PR. Fotos: Carlos Gussoni...27

Figura 1.2 – Indivíduos de Phylloscartes kronei anilhados na Reserva Bicudinho-do- brejo, Guaratuba, PR. A = Indivíduo 1 (macho); B = Indivíduo 3 (macho); C = Indivíduo 18 (macho); D = Indivíduo 22 (macho); E = Indivíduo 16 (fêmea); F = Indivíduo 32 (fêmea). Fotos: A a E = Carlos Gussoni; F = Ricardo Belmonte- Lopes...... 31

Figura 2.2 – Diferentes hábitats presentes nas áreas de vida de indivíduos de Phylloscartes kronei na Reserva Bicudinho-do-brejo. A e B = áreas em regeneração inicial, com predomínio do estrato herbáceo-arbustivo; C = mata secundária inicial; D = caxetal; E e F = caxetal alagado após chuvas intensas; G e H = mata secundária tardia...... 34

Figura 3.2 – Áreas de vida dos indivíduos anilhados na Reserva Bicudinho-do-brejo fora do período reprodutivo em 2012 (parte 1). Limites da Reserva delimitados pelo contorno vermelho. A = Casal 2 (indivíduos 7 e 8); B = Casal 1 (indivíduos 1 e 2); C = Casal 4 (indivíduos 16 e 18); D = Indivíduo 14...... 35

Figura 4.2 - Áreas de vida dos indivíduos anilhados na Reserva Bicudinho-do-brejo fora do período reprodutivo em 2012 (parte 2). Limites da Reserva delimitados pelo contorno vermelho. A = Indivíduo 15; B = Indivíduo 22; C = Casal 3 (indivíduos 9 e 10)...... 36

Figura 5.2 – Áreas de vida dos indivíduos anilhados na Reserva Bicudinho-do-brejo durante o período reprodutivo de 2012 (parte 1). Limites da Reserva delimitados pelo contorno vermelho. A = Casal 2 (Indivíduos 7 e 8); B = Indivíduo 1; C = Casal 4 (Indivíduos 16 e 18); D = Indivíduo 22...... 36

Figura 6.2 – Áreas de vida dos indivíduos anilhados na Reserva Bicudinho-do-brejo durante o período reprodutivo de 2012 (parte 2). Limites da Reserva delimitados pelo contorno vermelho. A = Casal 5 (indivíduos 3 e 26); B = Casal 6 (indivíduos 14 e 23); C = Casal 3 (indivíduos 9 e 10)...... 37

Figura 7.2 – Área de vida dos indivíduos anilhados na Reserva Bicudinho-do-brejo ao longo de 2012 (parte 1). Limites da Reserva delimitados pelo contorno vermelho. A = Casal 2 (indivíduos 7 e 8); B = Indivíduo 1; C = Casal 4 (indivíduos 16 e 18); D = Indivíduo 17; E = Indivíduo 15; F = Casal 3 (indivíduos 9 e 10)...... 37

Figura 8.2 – Área de vida dos indivíduos anilhados na Reserva Bicudinho-do-brejo ao longo de 2012 (parte 2). Limites da Reserva delimitados pelo contorno vermelho. A = Indivíduo 26; B = Indivíduo 23; C = Indivíduo 22...... 38

Figura 9.2 – Área de vida dos indivíduos anilhados na Reserva Bicudinho-do-brejo ao longo de 2012 (parte 3). Limites da Reserva delimitados pelo contorno vermelho. A = Indivíduo 2; B = Indivíduo 3; C = Indivíduo 14...... 38

Figura 10.2 – Áreas de vida dos indivíduos anilhados na Reserva Bicudinho-do-brejo fora do período reprodutivo em 2013 (parte 1). Limites da Reserva delimitados pelo contorno vermelho. A = Casal 2 (Indivíduos 7 e 8); B = Casal 1 (Indivíduos 1 e 32); C = Casal 4 (Indivíduos 16 e 18); D = Indivíduo 17; E = Indivíduo 26; F = Indivíduo 22...... 39

Figura 11.2 – Áreas de vida dos indivíduos anilhados na Reserva Bicudinho-do-brejo fora do período reprodutivo em 2013 (parte 2). Limites da Reserva delimitados pelo contorno vermelho. A = Indivíduo 31; B = Casal 3 (indivíduos 9 e 10); C = Indivíduo 12...... 39

Figura 12.2 – Áreas de vida dos indivíduos anilhados na Reserva Bicudinho-do-brejo no período reprodutivo de 2013. Limites da Reserva delimitados pelo contorno vermelho. A = Casal 2 (indivíduos 7 e 8); B = Casal 1 (indivíduos 1 e 32); C = Casal 4 (indivíduos 16 e 18); D = Indivíduo 22...... 40

Figura 13.2 – Áreas de vida dos indivíduos anilhados na Reserva Bicudinho-do-brejo ao longo de 2013 (parte 1). Limites da Reserva delimitados pelo contorno vermelho. A = Casal 2 (indivíduos 7 e 8); B = Casal 1 (indivíduos 1 e 32); C = Casal 4 (indivíduos 16 e 18); D = Indivíduo 17; E = Indivíduo 26; F = Casal 3 (indivíduos 9 e 10)...... 40

Figura 14.2 – Áreas de vida dos indivíduos anilhados na Reserva Bicudinho-do-brejo ao longo de 2013 (parte 2). Limites da Reserva delimitados pelo contorno vermelho. A = Indivíduo 22; B = Indivíduo 31; C = Indivíduo 12...... 41

Figura 15.2 – Áreas de vida dos indivíduos anilhados na Reserva Bicudinho-do-brejo considerando-se os anos de 2012 e 2013 (parte 1). Limites da Reserva delimitados pelo contorno vermelho. A = Casal 2 (indivíduos 7 e 8); B = Casal 1 (indivíduos 1 e 2/32); C = Casal 4 (indivíduos 16 e 18); D = Indivíduo 22; E = Casal 3 (indivíduos 9 e 10)...... 41

Figura 16.2 – Áreas de vida dos indivíduos anilhados na Reserva Bicudinho-do-brejo considerando-se os anos de 2012 e 2013 (parte 2). Limites da Reserva delimitados pelo contorno vermelho. A = Indivíduo 17; B = Indivíduo 3; C = Indivíduo 26; D = Indivíduo 12...... 42

Figura 17.2 - Sobreposição das áreas de vida dos casais 1, 2 e 4 no ano de 2012. A = área compartilhada pelos casais 1 (indivíduos 1 e 2/32) e 2 (indivíduos 7 e 8); B = área compartilhada pelos casais 1 e 4 (indivíduos 16 e 18). Limites da Reserva Bicudinho-do-brejo delimitados pelo contorno vermelho...... 43

Figura 18.2 - Sobreposição das áreas de vida dos casais 1, 2 e 4 no ano de 2013. A = área compartilhada pelos casais 1 (indivíduos 1 e 2/32) e 2 (indivíduos 7 e 8); B = área compartilhada pelos casais 1 e 4 (indivíduos 16 e 18). Limites da Reserva Bicudinho-do-brejo delimitados pelo contorno vermelho...... 43

Figura 19.2 – Territórios de dois casais de Phylloscartes kronei na Reserva Bicudinho-do-brejo. A = Casal 1 (Indivíduos 1 e 2/32); B = Casal 4 (Indivíduos 16 e 18). Área de vida do casal 1 representada pelo contorno verde e do casal 4 pelo contorno laranja. Limites da Reserva Bicudinho-do-brejo delimitados pelo contorno vermelho...... 44

Figura 20.2 – Trecho da Reserva Bicudinho-do-brejo e arredores imediatos (em azul) no qual foi realizado o censo dos indivíduos de Phylloscartes kronei. Limites da Reserva Bicudinho-do-brejo delimitados pelo contorno vermelho...... 45

Figura 21.2 – Regressões lineares entre tamanho da área de vida e massa corpórea (A); e entre tamanho do território e massa corpórea (B) de espécies da família Tyrannidae. As setas vermelhas indicam os pontos correspondentes a Phylloscartes kronei...... 49

Figura 1.3. Primeiros e últimos registros de ninhos de Phylloscartes kronei em construção (em verde), com ovos (em vermelho), com ninhegos (em azul) e filhotes sendo alimentados pelos pais fora do ninho (em laranja) nos anos de 2012 e 2013. Os números correspondem aos dias do mês de cada registro e acima de cada linha encontra-se o número de ninhos em cada estágio...... 54

Figura 2.3 – Ninhos de Phylloscartes kronei encontrados na Reserva Bicudinho-do- brejo, Guaratuba, PR. A = Ninho 5 (indivíduos 7 e 8); B e F = Ninhos 3 e 7 (indivíduos 16 e 18); C = Ninho 2 (indivíduo 17); D = Ninho 4 (indivíduo 24); E = Ninho 1 (indivíduo 22)...... 56

Figura 3.3 - Ninhos de Phylloscartes kronei mostrando o apêndice de folhas secas projetado na frente do orifício de entrada. A, B e C = Primeiro (ninho 5), segundo (ninho 6) e terceiro (ninho 8) ninho de 2012, respectivamente, do casal formado pelos indivíduos 7 e 8, cujos dois primeiros ninhos foram predados. D e E = Ninhos do casal formado pelos indivíduos 16 e 18 (ninhos 3 e 9). As setas indicam os orifícios de entrada dos ninhos. Fotos: Carlos Gussoni...... 57

Figura 4.3 - Localização dos ninhos de Phylloscartes kronei na Reserva Bicudinho- do-brejo, Guaratuba, PR (limites da Reserva em vermelho)...... 57

Figura 5.3 – Localização dos ninhos dos indivíduos 17 (ninho 2) e 22 (ninho 1) em relação às áreas de vida dos mesmos no ano de 2012...... 58

Figura 6.3 – Localização dos ninhos dos casais 2 (ninhos 5, 6 e 8) e 4 (ninhos 7 e 3) em relação às áreas de vida dos mesmos no ano de 2012...... 58

Figura 7.3 – Localização dos ninhos do casal 4 (ninho 9) e do indivíduo 12 (ninho 10) em relação às áreas de vida dos mesmos no ano de 2013...... 59

Figura 8.3 – Materiais utilizados por Phylloscartes kronei na construção de seus ninhos. A = musgo verde; B = fibras de folhas secas de gramíneas; C = teia-de- aranha; D = sementes plumosas. Fotos: Carlos Gussoni...... 60

Figura 9.3 - A= fêmea adulta incubando; B = câmara oológica mostrando a forração de sementes plumosas; C = ovo de Phylloscartes kronei; D e E = filhotes recém- saídos do ovo; F = filhotes com cerca de seis dias. Fotos: Carlos Gussoni...... 64

Figura 10.3 – Imagens do cuidado parental em P. kronei registradas com o auxílio de filmadoras na Reserva Bicudinho-do-brejo, Guaratuba, PR. A = macho adulto alimentando os filhotes no ninho; B = macho adulto retirando saco fecal do ninho; C = macho e fêmea alimentando simultaneamente os filhotes no ninho; D = macho adulto entregando uma lagarta para a fêmea que estava no interior do ninho; E e F = fêmea e macho de um mesmo casal, respectivamente, alimentando os filhotes no ninho. Imagens: Carlos Gussoni...... 66

Figura 11.3 – Quadros de filmagens obtidas no ano de 2013. A = fêmea alimentando filhotes no ninho; B = macho após alimentar os filhotes no ninho; C = macho com um Heteroptera no bico que foi entregue a um dos filhotes; D = macho com um cf. Mantodea no bico que serviu de alimento para um filhote; E = macho segundos antes de alimentar um filhote com um adulto de Lepidoptera (Heterocera); F = macho com um artrópode a ser entregue para um dos filhotes; G = macho retirando saco fecal de um dos filhotes; H = macho trazendo uma lagarta para o ninho. Imagens: Carlos Gussoni...... 67

Figura 12.3 – A = filhotes no último dia de permanência no ninho; B = filhote momentos antes de sair do ninho; C = filhote recém-saído do ninho. Fotos: Carlos Gussoni...... 69

Figura 1.4 – Gráfico de Boxplot ilustrando o dimorfismo sexual de massa corpórea em indivíduos de Phylloscartes kronei capturados na Reserva Bicudinho-do-brejo, Guaratuba, PR. A linha horizontal representa a média, a caixa delimita o desvio padrão e a linha vertical os valores máximos e mínimos...... 75

Figura 2.4 – Variação etária da plumagem e coloração do bico em Phylloscartes kronei. A = Filhote recém-saído do ninho, mostrando a barriga amarelo-clara uniforme e mandíbula laranja em toda sua extensão; B = Juvenil de P. kronei mostrando a mandíbula com a porção proximal laranja e a parte distal negra; C = Barriga do mesmo indivíduo mostrado em B, evidenciando a coloração amarelo- clara uniforme e a região axilar amarelo-vivo; D = Indivíduo adulto de P. kronei mostrando a mandíbula com sua porção proximal esbranquiçada e a barriga “manchada”. Fotos: Carlos Gussoni...... 76

Figura 3.4 – Indivíduos de Phylloscartes kronei com um Diptera (A) e uma lagarta (B) no bico. Fotos: Carlos Gussoni...... 79

Figura 4.4 - Indivíduo pousado após banhar-se em bromélia (A) e bromélias do gênero Vriesea nas quais indivíduos de Phylloscartes kronei se banharam (B e C). Fotos: Carlos Gussoni...... 80

Figura 5.4 – Fêmeas juvenis de Phylloscartes kronei (A = indivíduo 31; B = indivíduo 30). Fotos: Carlos Gussoni...... 81

Figura 6.4 – Dispersão dos filhotes de Phylloscartes kronei capturados na Reserva Bicudinho-do-brejo (limites da Reserva representados pelo contorno vermelho). Para cada indivíduo é apresentado o ponto de captura (quadrado branco com centro negro), onde estava nas proximidades dos pais, e sua área de vida (algumas incompletas devido ao curto período de amostragem dos indivíduos). A = Indivíduo 14 (fêmea), B = Indivíduo 15 (macho), C = Indivíduo 17 (macho), D = Indivíduo 27 (macho), E = Indivíduo 28 (fêmea), F = Indivíduo 29 (macho), G = Indivíduo 30 (fêmea), H = Indivíduo 31 (fêmea)...... 82

1. INTRODUÇÃO

O conhecimento detalhado da área de vida por indivíduos de uma espécie permite que encontrem recursos com mais facilidade e escapem de predadores de modo mais eficiente (BERGALLO 1990). No espaço conhecido como área de vida, os indivíduos desempenham as funções vitais para a sua sobrevivência, sendo assim, o conhecimento sobre a área de vida de uma espécie é importante para inúmeros estudos, como os de densidade populacional (HARRIS et al 1990; GAUTESTAD e MYSTERUD 2005), seleção de habitat e interações intra e interespecíficas (HARRIS et al. 1990).

De acordo com a espécie, o território pode englobar toda a área de vida ou se restringir aos arredores imediatos do ninho ou dos recursos alimentares (STUTCHBURY e MORTON 2001), sendo definido como a parcela defendida da área de vida (HOWARD 1920). A defesa do território pode ocorrer ao longo do ano ou apenas durante o período reprodutivo (STUTCHBURY e MORTON 2001). Defender uma área para reprodução auxilia no isolamento de outros indivíduos da espécie e diminui a competição e sua vulnerabilidade a interferências externas durante o processo reprodutivo (ODUM e KUENZLER 1955; PODULKA et al. 2004).

O territorialismo apresenta bastante variação entre as espécies e influencia consideravelmente os sistemas sociais e de acasalamento (RODRIGUES 1998). A maioria dos Passeriformes da região tropical apresenta os limites dos territórios fixos ao longo do ano, sendo esta estabilidade determinada pela baixa frequência de substituição de indivíduos e, neste caso, os novos indivíduos na população tendem a se ajustar aos limites territoriais pré-existentes (GREENBERG e GRADWOHL 1986; STUTCHBURY e MORTON 2001). O conhecimento sobre o território fornece informações importantes para o entendimento da distribuição espacial, densidade das populações e utilização dos recursos ambientais sendo, portanto, essencial para a elaboração de estratégias mais detalhadas de conservação das espécies (PERRINS e BIRKHEAD 1983).

A reprodução é um processo biológico fundamental na história de vida das aves e requer tempo e recursos limitados à sua disposição (RICKLEFS 1990; MEDEIROS e MARINI 2007). Dado que as aves exibem uma grande diversidade de estratégias reprodutivas, a biologia reprodutiva é uma fonte valiosa de conhecimento 23

para compreenderem-se os padrões de história de vida das diferentes espécies (SANTOS 2008). O conhecimento sobre a biologia reprodutiva, bem como sobre outros aspectos do comportamento das espécies, é de fundamental importância para a conservação das mesmas, pois auxilia na predição das consequências de mudanças no ambiente, na redução de predação em populações, na elaboração de estratégias de reprodução em cativeiro e no entendimento dos requisitos ambientais necessários para a sobrevivência das espécies (SUTHERLAND 1998).

Tendo em vista a importância dos estudos de área de vida, território e biologia reprodutiva para o entendimento de inúmeros aspectos ecológicos, o objetivo deste trabalho foi coletar informações inéditas sobre estes aspectos da biologia de Phylloscartes kronei, visando auxiliar em futuros estudos e na conservação desta espécie globalmente ameaçada de extinção.

1.1 A espécie

A família Tyrannidae é a maior família de aves do hemisfério ocidental, sendo exclusiva do continente americano (SICK 1997) e representada por 215 espécies no Brasil (CBRO 2009). O gênero Phylloscartes, exclusivamente florestal, apresenta 23 espécies, sendo 13 delas com ocorrência registrada em território brasileiro (SICK 1997; CBRO 2009; CLEMENTS et al. 2013), a saber : P. chapmani, P. eximius, P. ventralis, P. kronei, P. beckeri, P. virescens, P. nigrifrons, P. ceciliae, P. roquettei, P. paulista, P. oustaleti, P. difficilis e P. sylviolus.

A maria-da-restinga (Phylloscartes kronei) (Fig. 1.1) é uma espécie da família Tyrannidae descrita recentemente (WILLIS e ONIKI 1992), semelhante à P. ventralis, da qual difere pela coloração amarela da supra-loral, coxas e garganta, cauda mais curta que em P. ventralis, bico maior (exceto a altura do bico das fêmeas) que em seu congênere e, principalmente, pelo repertório vocal (WILLIS e ONIKI 1992; SICK 1997; CLAY et al. 1998). Uma característica comportamental interessante que o diferencia de P. ventralis é o hábito de manter a cauda orientada no mesmo nível do corpo, ao contrário de seu congênere, que mantém a cauda levantada (WILLIS e ONIKI 1992; FITZPATRICK et al. 2004). Recentemente, foi proposta a inclusão da espécie na família Rhynchocyclidae (OHLSON et al. 2013). Segundo Willis e Oniki (1992) machos e fêmeas são semelhantes, sendo os machos ligeiramente maiores. O juvenil apresenta coloração mais esmaecida (FITZPATRICK 24

et al. 2004). Os adultos apresentam 12 cm de comprimento total e 8 a 9 g de massa corpórea (WILLIS e ONIKI 1992).

O nome popular maria-da-restinga foi escolhido pelos pesquisadores que descreveram a espécie (WILLIS e ONIKI 1992). Assim como ocorreu para o bicudinho-do-brejo (REINERT 2008), durante as atividades de pesquisa foi registrado um nome popular de origem onomatopéica amplamente utilizado na Baía de Guaratuba, PR: puí.

Figura 1.1 – Maria-da-restinga (Phylloscartes kronei) fotografada na Reserva Bicudinho-do-brejo, Guaratuba, PR. Foto: Carlos Gussoni.

Distribui-se desde o sudoeste do Estado de São Paulo até o nordeste do Rio Grande do Sul, habitando preferencialmente as zonas de restinga e matas de baixada (SICK 1997; BENCKE et al. 2000; BENCKE 2001). Foi registrada por Carrano (2006) em manguezal no município de Paranaguá (PR). Segundo Willis e Oniki (2003), indivíduos da espécie ocorrem até 600 m de altitude nas serras da costa de Santa Catarina e, segundo Bornschein (2001), ocorre no Estado do Paraná em altitudes variando de 0 a 150 m. A área de ocorrência estimada para a espécie é de 5500 km2 entre as latitudes de 23ºS e 28ºS (BIRDLIFE INTERNATIONAL 2004; FITZPATRICK et al. 2004) e apenas 23% de sua distribuição encontra-se em áreas protegidas (PAGLIA et al. 2004).

Alimenta-se predominantemente de artrópodes (WILLIS e ONIKI 1992; FITZPATRICK et al. 2004 ; GUSSONI e SANTOS 2011a), podendo eventualmente 25

ingerir alguns frutos (SIGRIST 2005; STAGGEMEIER 2008; GUSSONI e SANTOS 2011a). Coleópteros e himenópteros representam uma parcela importante de sua dieta (GUSSONI 2010). Suas presas são capturadas principalmente em folhas verdes, entre 0,5 e 15 m acima do solo, utilizando a manobra “investir-atingir” (GUSSONI e SANTOS 2011a). É uma espécie frequentadora esporádica de bandos mistos de aves (GUSSONI 2010).

Informações referentes à biologia reprodutiva são escassas. Remold e Ramos-Neto (1995) registraram um ninho desta espécie com dois filhotes em Barra do Ribeira, Iguape, estado de São Paulo, em área de restinga alagada. O ninho fechado localizava-se a 1,3 m acima do solo em um arbusto baixo, sendo revestido com líquenes e musgos e apresentando 13 cm de largura e 16 cm de altura. Um filhote foi observado sendo alimentado fora do ninho pelos pais no mês de dezembro por Willis e Oniki (1992). Pequenos bandos detectados em dezembro por Willis e Oniki (1992) eram provavelmente casais com filhotes. Gussoni (2010) observou indivíduos construindo ninhos nos meses de setembro e outubro na Ilha Comprida (SP) e casais alimentando um a dois filhotes em novembro e dezembro nesta mesma localidade. Segundo Fitzpatrick et al. (2004) e BirdLife International (2004), a temporada reprodutiva desta espécie deve compreender o período de setembro a dezembro. De acordo com Remold e Ramos-Neto (1995), P. kronei parece preferir, pelo menos na época reprodutiva, as áreas alagadas de restinga com formação de poças.

É considerado como ameaçado de extinção globalmente, no Brasil e nos estados de São Paulo, Paraná e Rio Grande do Sul, inserindo-se na categoria vulnerável à extinção (MARQUES et al. 2002; FONTANA et al. 2003; BIRDLIFE INTERNATIONAL 2004; MIKICH e BÉRNILS 2004; MACHADO et al. 2005; BRESSAN et al. 2009). Sua população foi estimada em 2.500 a 10.000 indivíduos (BIRDLIFE INTERNATIONAL 2004; FITZPATRICK et al. 2004) e a densidade populacional foi estimada em 1 par/ha, estando os pares com territórios espaçados entre 100 e 200 m (WILLIS e ONIKI 1992; BIRDLIFE INTERNATIONAL 2004; FITZPATRICK et al. 2004; PIACENTINI et al. 2008).

Até o presente momento há apenas uma dissertação, três artigos e uma nota publicados sobre a espécie (WILLIS e ONIKI 1992; REMOLD e RAMOS-NETO 26

1995; GUSSONI 2010; GUSSONI e SANTOS 2011a; GUSSONI e SANTOS 2011b), sendo o restante das informações disponíveis publicadas em outros trabalhos não dedicados exclusivamente a P. kronei.

1.2 Área de estudo

A coleta de dados foi realizada na Reserva Bicudinho-do-brejo, município de Guaratuba (PR; 25º44’S, 48º44’O) (Fig. 2.1 e 3.1), uma área de 25 ha inserida na Área de Proteção Ambiental Estadual de Guaratuba e na IBA (Important Bird Area) PR12 - APA de Guaratuba (BENCKE et al. 2006). No local ocorrem as seguintes formações vegetais, classificadas segundo Veloso et al. (1991) e Bornschein (2001): Vegetação Pioneira com Influência Fluvial (incluindo caxetal com herbáceas e brejo de maré), Floresta Ombrófila Densa das Terras Baixas e Floresta Ombrófila Densa Submontana, além de áreas em diferentes estágios de regeneração. A altitude varia de 5 a 150 m sobre o nível do mar. A Reserva Bicudinho-do-brejo está localizada no entorno do Parque Nacional Saint-Hilaire/Lange e do futuro Parque Nacional da Guaricana (B. L. Reinert, com. pess. 2014). Adicionalmente, foram coletadas informações no Parque Natural Municipal da Lagoa do Parado (25º44’59.3’’S, 42º49’1.4’’O), área adjacente à Reserva Bicudinho-do-brejo onde se localiza a planície de inundação do Rio Parado. Nesta área, com cerca de 600 ha, são encontrados brejos de maré, caxetais com herbáceas e araticunzais com herbáceas (REINERT et al. 2007).

O clima da região é mesotérmico temperado do tipo Af(t) chuvoso tropical sempre úmido, segundo Köppen (SEMA 2003), a temperatura média anual é de 21,1ºC (REINERT 2008) e o fotoperíodo médio é de 12,93 h (OBSERVATÓRIO NACIONAL 2008 apud REINERT 2008).

Figura 3.1 – Reserva Bicudinho-do-brejo, Guaratuba, PR. Fotos: Carlos Gussoni.

2. ÁREA DE VIDA E TERRITÓRIO

2.1 INTRODUÇÃO

Burt (1943) foi o primeiro a conceituar o termo “área de vida” como “a área percorrida por um indivíduo em suas atividades normais em busca de alimento, acasalamento e cuidado com filhotes”. Posteriormente, White e Garrott (1990) definiram área de vida como a menor área na qual a probabilidade de se encontrar o indivíduo é de 95%. Consideram que a área de vida não seria a área utilizada em toda a vida de um indivíduo, mas sim durante grande parte de suas atividades. O conhecimento do tamanho, forma e padrão de utilização da área de vida de um animal é importante para muitos estudos ecológicos, particularmente aqueles relacionados com densidade populacional, seleção de habitat, forrageamento, distribuição de recursos, interações intra e interespecíficas (GAUTESTAD e MYSTERUD 2005; RHODES et al. 2005).

Segundo Powell (2000), a área de vida de um animal pode mudar ao longo do tempo, à medida que o indivíduo aprende mais sobre o local onde vive. Sendo assim, a área de vida deve ser definida para um intervalo de tempo.

Dentro da área de vida de uma espécie, define-se como território a área defendida (HOWARD 1920) que provê como benefício alimento e maiores oportunidades para conseguir parceiros reprodutivos e locais para nidificação (DAVIES 1985). De acordo com Powell (2000), o território é um trecho da área de vida, sobre a qual o indivíduo tem uso exclusivo ou prioridade de uso. Um dos sistemas territoriais mais frequentes nos Passeriformes da região tropical é a defesa ao longo do ano de sítios de forrageamento e nidificação (FEDY e STUTCHBURY 2004). Os principais comportamentos envolvidos no estabelecimento e manutenção de um território em aves são: restringir um ou todos os tipos de comportamento a uma área mais ou menos definida, defender essa área e fazer anúncio da sua presença nela (HINDE 1956). A defesa do território pode ocorrer por meio de ameaça, vocalização, combate físico ou qualquer outro tipo de padrão comportamental que leve outros indivíduos a evitarem a área defendida (HINDE 1956). A territorialidade é um comportamento importante para redução da competição intraespecífica e predação (ODUM 1953; ODUM e KUENZLER 1955). 29

O tamanho da área de vida e território é conhecido para poucas espécies da família Tyrannidae (ver 2.4 Discussão), sendo inexistentes informações sobre estes aspectos para o gênero Phylloscartes. No presente estudo são divulgadas as primeiras informações sobre a área de vida e território de Phylloscartes kronei.

2.2 MATERIAL E MÉTODOS

Neste estudo, a área de vida foi determinada como a área que o indivíduo utiliza para viver e se reproduzir (BURT 1943; POWELL 2000). Para cálculo das áreas de vida dos indivíduos e casais foi utilizado o método do Mínimo Polígono Convexo (MPC) (MOHR 1947; HAYNE 1949; ODUM; KUENZLER 1955). Pelo método do MPC, as áreas foram calculadas utilizando 100% das localizações (MPC 100%). Apesar de ser o mais antigo estimador de áreas de vida (MOHR 1947; ODUM e KUENZLER 1955), o MPC ainda é extensamente utilizado (HARRIS et al. 1990) devido à sua simplicidade e por não possuir nenhuma premissa estatística (HARRIS et al. 1990; JACOB e RUDRAN 2003). O MPC consiste na união dos pontos mais externos da distribuição de localizações, de forma a fechar o menor polígono possível sem admitir concavidades (WHITE e GARROTT 1990; JACOB e RUDRAN 2003).

Foram capturados 32 indivíduos (28 na Reserva Bicudinho-do-brejo e quatro no Parque Municipal Natural da Lagoa do Parado, área adjacente à Reserva) por meio de redes ornitológicas (malha de 15 mm), conforme IBAMA (1994). Os indivíduos foram marcados com anilhas metálicas cedidas pelo CEMAVE (Centro Nacional de Pesquisa para Conservação das Aves Silvestres) no tarso direito e anilhas plásticas coloridas (duas anilhas) no tarso esquerdo (com exceção de um indivíduo que possui anilhas coloridas no tarso direito e uma anilha metálica no tarso esquerdo), visando possibilitar o reconhecimento individual (Fig. 1.2). A relação dos indivíduos anilhados encontra-se no Anexo A.

Devido à ausência de dimorfismo sexual de plumagem, cada indivíduo foi sexado utilizando amostras de sangue (Autorização 30336-3 emitida pelo SISBIO), que foram enviadas a um laboratório especializado (Unigen Biologia pelo DNA) para análise seguindo a metodologia descrita em Myiaki et al. (1998). As amostras de sangue foram coletadas de corte da ponta de uma unha e armazenadas em meio seco em papéis filtros (com identificação do número do indivíduo e anilha, além de 30

data e local da coleta) fornecidos pelo laboratório de análises. Cada indivíduo capturado foi pesado (utilizando-se um dinamômetro de 50 g, escala de 0,5 g), examinado quanto a muda e coloração da plumagem e recebeu um número sequencial.

De janeiro de 2012 a dezembro de 2013 foram realizadas buscas ativas por indivíduos anilhados na área de estudo, percorrendo-se cada trecho até ser encontrado um indivíduo ou casal. Cada indivíduo foi seguido pelo maior tempo possível, anotando-se os trajetos percorridos com o auxílio de um aparelho de posicionamento geográfico (GPS). Para cada trajeto foram marcados pontos a cada pelo menos três metros, devido à precisão do GPS utilizado. Em cada etapa de campo todas as áreas de vida foram percorridas pelo menos uma vez, até que cada indivíduo fosse registrado, antes de serem iniciadas novas buscas em locais já amostrados. Não foram realizados playbacks da vocalização da espécie durante este tipo de amostragem para não alterar o comportamento dos indivíduos (adaptado de REINERT 2008).

Quando observados encontros agonísticos envolvendo contato físico entre indivíduos de casais habitantes de áreas vizinhas, estes foram anotados e georeferenciados. De posse destes dados, foi possível determinar quais trechos da área de vida de alguns casais eram defendidos, possibilitando a definição do território dos mesmos (adaptado de REINERT 2008).

As posições dos pontos de registros de cada indivíduo ou casal foram compiladas mês a mês e exportadas para o programa Google Earth 7.1.1.1888. Os pontos extremos de registros de cada indivíduo ou casal foram unidos (sem ocorrer a formação de ângulos côncavos) e os polígonos resultantes tiveram suas áreas medidas através do programa Google Earth Path 1.4.6 (SGRILLO 2012), sendo considerados como a área de vida de cada indivíduo ou casal. Após conhecidos os pontos defendidos por cada casal, o mesmo procedimento foi feito para a determinação de seus territórios (adaptado de REINERT 2008).

Durante as amostragens foi realizado o censo dos indivíduos de P. kronei em uma área aproximada de 21 ha, na qual se encontram os indivíduos anilhados e os casais sem anilhas com áreas de vida limítrofes, com objetivo de obter o tamanho populacional da espécie nessa área e determinar o valor de sua densidade 31

populacional. Neste polígono (Fig. 20.2) foi possível realizar a contagem total dos indivíduos (Bibby et al. 1992).

Para verificar a ocorrência de diferenças no tamanho das áreas de vida de machos e fêmeas, dos indivíduos e casais nos anos de 2012 e 2013 e dentro e fora do período reprodutivo de cada ano, utilizou-se o teste U de Mann-Whitney (ZAR 1999) (dada a ausência de normalidade nos dados detectada pelo teste de Shapiro- Wilk; p > 0,05). Para verificar a relação entre a massa corpórea (g) dos indivíduos da família Tyrannidae e o tamanho de suas áreas de vida e territórios (ha) foram realizadas análises de regressão linear (ZAR 1999). As análises foram executadas com o auxílio do programa Past 3.0 (HAMMER 2013). Para todos os dados coletados é apresentada a média ± desvio padrão. Os valores de massas corpóreas das espécies mencionados no texto seguem Dunning (2008), exceto para Culicivora caudacuta (SOUSA e MARINI 2007), Suiriri suiriri affinis (FITZPATRICK et al. 2004) e Phyllomyias weedeni (HERZOG et al. 2008), dado que não há informações sobre estas últimas em Dunning (2008).

2.3 RESULTADOS

2.3.1 Área de vida

Durante os dois anos de amostragens (211 dias de campo) foi possível obter informações sobre a área de vida de 18 indivíduos (incluindo sete casais) de Phylloscartes kronei (Tabela 1.2). Foram considerados casais os indivíduos adultos pareados por mais de três dias consecutivos. Uma amostra dos diferentes hábitats presentes nas áreas de vida dos indivíduos de P. kronei na Reserva Bicudinho-do- brejo encontra-se na figura 2.2.

A área de vida dos indivíduos, considerando-se os dois anos de estudo, apresentou 1,76 ± 0,93 ha (N = 12) e a área de vida dos casais apresentou 2,52 ± 1,91 ha (N = 3). Considerando-se apenas o ano de 2012, o tamanho da área de vida dos indivíduos foi de 1,58 ± 1,08 ha (N = 16) e dos casais 2,21 ± 1,69 ha (N = 3). Se considerado apenas o ano de 2013, o valor obtido para os indivíduos foi de 1,23 ± 0,46 ha (N = 10) enquanto o valor para os casais foi 1,46 ± 0,64 ha (N = 4).

Não houve diferença no tamanho das áreas de vida de machos e fêmeas nos anos de 2012 (p = 0,76; U = 24,0; N = 9 machos e 6 fêmeas) e 2013 (p = 0,59; U = 9,0; N = 6 machos e 4 fêmeas).

O tamanho da área de vida dos indivíduos fora do período reprodutivo (janeiro a agosto) foi de 1,17 ± 0,75 ha (N = 11) em 2012 e de 0,76 ± 0,32 ha (N = 12) em 2013. No período reprodutivo (setembro a dezembro), a área de vida dos indivíduos apresentou 0,84 ± 0,51 ha (N = 11) em 2012 e 0,95 ± 0,41 ha (N = 7) em 2013.

O tamanho da área de vida dos casais fora do período reprodutivo (janeiro a agosto) foi de 1,82 ± 1,12 ha (N = 4) em 2012 e de 0,95 ± 0,38 ha (N = 4) em 2013. No período reprodutivo (setembro a dezembro), a área de vida dos casais apresentou 0,98 ± 0,63 ha (N = 5) em 2012 e 1,05 ± 0,55 ha (N = 4) em 2013. Verificou-se que não houve diferença entre a área de vida dos indivíduos (p = 0,43; U = 60,5) e dos casais (p = 0,59; U = 4,0) nos anos de 2012 e 2013.

Comparando-se as áreas de vida dos indivíduos dentro e fora do período reprodutivo de 2012, detectou-se que houve diferença (p = 0,03; U = 28,5). Contudo, quando comparadas as áreas de vida dentro e fora do período reprodutivo de 2013, 33

não houve diferença (p = 0,3; U = 31,5). O tamanho da área de vida dos casais não variou dentro e fora do período reprodutivo de 2012 (p = 0,11; U = 3,0) e 2013 (p = 0,88; U = 7,0).

Tabela 1.2 – Áreas de vida dos indivíduos e casais de Phylloscartes kronei anilhados na Reserva Bicudinho-do-brejo ao longo dos anos de 2012 e 2013.

Indivíduo/ Sexo Área de Área de Área de vida Área de vida Área de vida Área de vida Área de vida Casal vida vida (ha) (ha) em 2012 (ha) fora do (ha) no (ha) fora do (ha) no (ha) em em 2013 e 2013 período rep. período rep. período rep. período rep. 2012 de 2012 de 2012 de 2013 de 2013

1 Macho 1,75 1,7 2,43 1,25 1,22 1,3 0,89 2 Fêmea 1,15 - - 1,15 - - - 3 Macho 0,81 - 1,62 - 0,41 - - 7 Fêmea 0,9 0,78 0,98 0,77 0,32 0,53 0,53 8 Macho 1,09 0,75 1,24 0,96 0,4 0,55 0,53 9 Macho 1,14 0,62 1,2 1,07 0,6 0,34 - 10 Fêmea 1,02 1,08 1,37 0,75 0,74 0,89 - 12 Macho - 0,95 1,08 - - 0,9 - 14 Fêmea 3,14 - - 2,8 0,41 - - 15 Macho 4,09 - - 4,09 - - - 16 Fêmea 3,42 1,5 3,84 3,36 1,15 0,79 1,34 17 Macho 0,84 - 1,1 - - - - 18 Macho 2,31 1,6 3,03 1,24 1,99 0,38 1,54 22 Macho 1,7 1,33 2,28 0,82 1,21 1 0,61 23 Macho 0,7 ------26 Fêmea 0,88 - 0,98 - 0,88 0,38 - 31 Fêmea - - - - - 0,77 - 32 Fêmea - 2,01 - - - 1,35 1,21 1 e 2 Casal - - - 1,64 - - - 1 e 32 Casal - 2,2 - - - 1,52 1,3 3 e 26 Casal - - - - 0,88 - - 7 e 8 Casal 1,25 0,94 1,37 1,02 0,5 0,72 0,6 9 e 10 Casal 1,23 0,91 1,47 1,19 0,76 0,74 0,6 14 e 23 Casal - - - - 0,67 - - 16 e 18 Casal 4,17 1,81 4,74 3,46 2,09 0,82 1,73

A proporção da área de vida fora do período reprodutivo em relação à área de vida anual foi em média 0,80 ± 0,14 (N = 9) em 2012 e 0,64 ± 0,18 (N = 7) em 2013. No período reprodutivo, essa proporção foi em média 0,52 ± 0,23 (N = 9) em 2012 e 0,68 ± 0,18 (N = 7) em 2013. Para os casais, a proporção da área de vida fora do período reprodutivo em relação à área de vida anual foi em média 0,87 ± 0,07 (N = 3) em 2012 e 0,68 ± 0,16 (N = 4) em 2013. No período reprodutivo, a média dessa proporção para os casais foi de 0,54 ± 0,06 (N = 3) em 2012 e 0,71 ± 0,16 (N = 4) em 2013.

Nas figuras 3.2 a 16.2 são apresentadas as áreas de vida dos indivíduos e casais de Phylloscartes kronei na Reserva Bicudinho-do-brejo em 2012 e 2013.

2.3.2 Sobreposição de áreas de vida

Foi observada uma extensa sobreposição nas áreas de vida de diversos indivíduos e casais amostrados (ver figuras 3.2 a 16.2), porém, devido ao fato de não terem sido anilhados todos os indivíduos da área amostrada, foi possível analisar a sobreposição de áreas de vida apenas para três casais (casais 1, 2 e 4). Em 2012, a área de vida sobreposta compartilhada pelos casais 1 (indivíduos 1 e 2/32; ver 4.3.4 Fidelidade dos casais) e 2 (indivíduos 7 e 8) foi de 0,25 ha (13,3 % da área de vida do casal 1 e 20,0 % da área de vida do casal 2). Em 2013, esta área diminuiu para 0,02 ha (0,9 % da área de vida do casal 1 e 2,1 % da área de vida do casal 2). No outro extremo da área de vida do casal 1, a área compartilhada com o casal 4 (indivíduos 16 e 18) foi de 0,92 ha em 2012 (49,2 % da área de vida do casal 1 e 22,0 % da área de vida do casal 4) e apenas 0,17 ha em 2013 (45,4 % da área de vida do casal 1 e 9,4 % da área de vida do casal 4). Analisando-se apenas a área de vida do casal 1, que encontra-se entre as áreas de vida dos outros dois casais, 62,5 % (1,17 ha) foi compartilhado com pelo menos um casal em 2012 (Fig. 17.2) e 8,6 % (0,19 ha) em 2013 (Fig. 18.2). 43

Figura 17.2 – Sobreposição das áreas de vida dos casais 1, 2 e 4 no ano de 2012. A = área compartilhada pelos casais 1 (indivíduos 1 e 2/32) e 2 (indivíduos 7 e 8); B = área compartilhada pelos casais 1 e 4 (indivíduos 16 e 18). Limites da Reserva Bicudinho-do-brejo delimitados pelo contorno vermelho.

Figura 18.2 – Sobreposição das áreas de vida dos casais 1, 2 e 4 no ano de 2013. A = área compartilhada pelos casais 1 (indivíduos 1 e 2/32) e 2 (indivíduos 7 e 8); B = área compartilhada pelos casais 1 e 4 (indivíduos 16 e 18). Limites da Reserva Bicudinho-do-brejo delimitados pelo contorno vermelho.

2.3.3 Território

Através da obtenção da localização de encontros agonísticos naturais foi possível determinar o tamanho do território para dois casais de P. kronei adjacentes. Para o casal formado pelo indivíduo 1 e os indivíduos 2/32 (o indivíduo 1 encontrava-se pareado com o indivíduo 2 de janeiro a julho de 2012; com um indivíduo sem anilha de agosto de 2012 a fevereiro de 2013, provavelmente o indivíduo 32; e com o indivíduo 32 de março a dezembro de 2013) obteve-se o valor de território de 0,68 ha, correspondente a 25,6 % da área de vida do casal (considerando-se os dois anos de amostragem). Para o casal formado pelos indivíduos 16 e 18 obteve-se o tamanho de território de 0,46 ha, correspondente a 9,7 % da área de vida do casal (considerando-se os 24 meses de amostragem) (Fig. 19.2). Foram observados comportamentos de defesa de território ao longo de todo o ano.

2.3.4 Densidade populacional

Durante as amostragens na Reserva Bicudinho-do-brejo foi realizado o censo dos indivíduos de P. kronei em uma área aproximada de 21 ha com o objetivo de obter o valor de densidade populacional no local. Nesta área (Fig. 20.2) foram registrados 11 casais com pelo menos um indivíduo anilhado e 11 casais não anilhados com áreas de vida limítrofes às dos casais estudados, totalizando 22 casais e uma densidade populacional de 1,04 casais/ha.

2.4 DISCUSSÃO

As informações obtidas no presente estudo sobre área de vida são as primeiras para o gênero Phylloscartes. Pouco se sabe sobre a área de vida dos tiranídeos neotropicais (ver Tabela 2.2). Algumas espécies de pequeno porte, como Knipolegus cyanirostris e Polystictus superciliaris apresentam áreas de vida com tamanhos semelhantes àquela encontrada para P. kronei (PALERM 1970; HOFFMANN 2006). No entanto, Culicivora caudacuta (com apenas 5,7 g de massa corpórea), apresenta uma área de vida maior que 17,5 ha (SOUSA e MARINI 2007). Relações positivas entre massa corpórea e tamanho da área de vida foram registradas, por exemplo, por Ottaviani et al. (2006). 46

Espécies de porte mediano, no geral, apresentaram áreas de vida maiores, como ocorre para Knipolegus lophotes, Suiriri suiriri affinis e Suiriri islerorum (RIBEIRO et al. 2002; LOPES e MARINI 2006). No entanto, para K. nigerrimus, cuja massa corpórea é semelhante às espécies do gênero Suiriri, os valores de área de vida variam de 0,48 a 0,99 ha (FERREIRA e RODRIGUES 2008).

Para espécies maiores os valores podem ser bastante superiores, como registrado por Belmonte-Lopes (2008) para um grupo familiar de Gubernetes yetapa.

Tabela 2.2 – Tamanhos das áreas de vida de espécies da família Tyrannidae extraídos da literatura.

Espécie Referência Massa corpórea (g) Tamanho da área de vida (ha)

Knipolegus cyanirostris Palerm (1970) 15,4 0,28 Polystictus superciliaris Hoffmann (2006) 6,0 4,32 ± 1,2 Culicivora caudacuta Sousa e Marini (2007) 5,7 > 17,5 Suiriri suiriri affinis Lopes e Marini (2006) 18,5 a 21,0 14,0 Suiriri islerorum Lopes e Marini (2006) 22,8 11,2 Knipolegus nigerrimus Ferreira e Rodrigues (2008) 20,3 0,48 a 0,99 Knipolegus lophotes Ribeiro et al. (2002) 31,8 6,5 a 7,7* Gubernetes yetapa Belmonte-Lopes (2008) 68,4 42,11** Phylloscartes kronei Presente estudo 8,4 1,76

* área de vida de dois grupos com três indivíduos cada; ** área de vida de um grupo familiar com dois adultos e três jovens. Não foi possível encontrar informações sobre variações na área de vida de tiranídeos ao longo do ano. As únicas informações encontradas para a família se referem aos territórios, sendo relatado em revisão elaborada por MØller (1990) que o território de Tyrannus tyrannus é maior durante o período de construção do ninho. Este mesmo autor, na mesma revisão, encontrou territórios maiores durante o período fértil em outras 11 espécies de Passeriformes, no período de formação dos casais em duas espécies (Turdus migratorius e Fringilla coelebs), no período de postura dos ovos em duas (Setophaga ruticilla e Zonotrichia albicollis) e no período de construção do ninho em outras duas (Spizella passerina e Passerina caerulea). No entanto, para outras espécies insetívoras pode não haver diferenças no tamanho do território ao longo das estações do ano, como observado em Myiothlypis flaveola (DUCA e MARINI 2005). A redução do tamanho da área de vida de P. kronei em um dos anos de estudo, provavelmente está relacionada ao fato dos indivíduos forragearem e buscarem alimento para os filhotes nos arredores imediatos do ninho, 47

não sendo necessário se distanciar muito do local de nidificação para conseguir estes recursos.

Informações sobre a ocorrência de sobreposição na área de vida de outros tiranídeos são bastante escassas. Assim como encontrado para P. kronei em Guaratuba, há grande sobreposição na área de vida de indivíduos de Knipolegus nigerrimus (FERREIRA e RODRIGUES 2008). Em relação a outras famílias de Passeriformes, já foi relatada a ocorrência de extensas sobreposições de áreas de vida. Para a maioria dos machos de Coryphaspiza melanotis (15,7 g) estudados por Fujikawa (2011) cerca de 50% da área de vida anual estava sobreposta às áreas de vida de coespecíficos, podendo chegar a 100%. Esta alta taxa de sobreposição está relacionada às altas densidades populacionais da espécie na área de estudo (FUJIKAWA 2011), sendo este, provavelmente, o mesmo motivo que levou à extensa ocorrência de sobreposições de áreas de vida na Reserva Bicudinho-do- brejo. Assim como registrado para P. kronei, os indivíduos de C. melanotis não defendem toda a sua área de vida, compartilhando trechos com indivíduos vizinhos (FUJIKAWA 2011).

Sobre o território das espécies de Tyrannidae muito pouco é conhecido (ver Tabela 3.2). Um macho de Empidonax minimus com o território de 1,13 ha teve esta área reduzida para 0,12 ha durante a fase de alimentação dos filhotes (Davis 1959), sendo esta redução considerável durante o período reprodutivo também observada no presente estudo para alguns indivíduos de P. kronei. Os valores obtidos no presente estudo para os territórios de dois casais de P. kronei (0,68 ha e 0,46 ha) assemelham-se aos valores obtidos para outros tiranídeos de pequeno porte.

Tabela 3.2 – Tamanhos de territórios de espécies da família Tyrannidae extraídos da literatura.

Espécie Referência Massa corpórea (g) Território Machos (ha) Fêmeas (ha) (ha)

0,14 a 0,22; 0,13 a 0,22 Empidonax minimus Davis (1959) 10,0 - 0,06 a 0,14 (incubando) (alimentando filhotes) Empidonax wrightii Johnson (1963) 12,3 1,58 - -

Phyllomyias weedeni Herzog et al. (2008) 8 a 9 > 10 - -

MÍNIMO POLÍGONO CONVEXO

Contopus virens Odum e Kuenzler (1955) 13,9 4,37 - - Tyrannus tyrannus Odum e Kuenzler (1955) Machos = 38,0 8,38 - - Fêmeas = 37,3 0,46 (área Machos = 13,1 0,48 (área 1); Empidonax traillii Koronkiewicz (2002) - 1); 0,77 Fêmeas = 13,7 0,82 (área 2) (área 2)

SPOT-MAPPING* Tyrannulus elatus Terborgh et al. (1990) 8 6 - - Myiopagis gaimardii Terborgh et al. (1990) 12 4 - - Leptopogon amaurocephalus Terborgh et al. (1990) 11 3 - -

Corythopis torquatus Terborgh et al. (1990) 17 6 - - Myiornis ecaudatus Terborgh et al. (1990) 6 3 - - Hemitriccus zosterops Terborgh et al. (1990) 9 3 - - Todirostrum chrysocrotaphum Terborgh et al. (1990) 7 7 - -

Ramphotrigon ruficauda Terborgh et al. (1990) 19 8 - -

Tolmomyias assimilis Terborgh et al. (1990) 17 6 - - Tolmomyias poliocephalus Terborgh et al. (1990) 11 5 - -

Platyrinchus coronatus Terborgh et al. (1990) 10 5 - -

Platyrinchus platyrhynchos Terborgh et al. (1990) 12 5 - -

Lathrotriccus euleri Terborgh et al. (1990) 11 5 - - Attila bolivianus Terborgh et al. (1990) 45 12 - - Attila spadiceus Terborgh et al. (1990) 35 12 - - Rhytipterna simplex Terborgh et al. (1990) 36 12 - - Sirystes sibilator Terborgh et al. (1990) 38 38 - - Legatus leucophaius Terborgh et al. (1990) 23 7 - - Phylloscartes kronei Presente estudo 8,4 0,46 a 0,68 - - *Spot-mapping – metodologia na qual é estimada a posição perpendicular de cada ave vocalizando a cada 25m em uma trilha (KENDEIGH 1944). 49

Os dados apresentados na tabela 3.2 demonstram que o aumento na massa corpórea não acarreta, necessariamente, em um aumento no tamanho da área de vida. O tamanho da área de vida é influenciado por inúmeros fatores, como o modo de forrageamento, a qualidade ambiental (e. g. REINERT 2008), a estrutura da vegetação e a disponibilidade de presas (e. g. SMITH e SHUGART 1987). Isto foi confirmado através de uma regressão linear entre os valores de massa corpórea (g) e o tamanho da área de vida (ha) de espécies da família Tyrannidae (r2 = 0,03; p = 0,70) (Fig. 21.2-A). No entanto, uma regressão linear entre o tamanho do território (ha) e a massa corpórea (g) de espécies desta mesma família, demonstra que há uma relação positiva entre as duas variáveis (r2 = 0,40; p = 0,001) (Fig. 21.2-B).

Utilizando-se principalmente da técnica de Spot-mapping, Terborgh et al. (1990) calcularam o tamanho dos territórios de 18 espécies de Tyrannidae, que variou de 3 a 38 ha (ver Tabela 3.2).

Segundo Stutchbury e Morton (2001), a defesa de território ao longo do ano, observada para P. kronei, é comum nos Passeriformes tropicais e espécies insetívoras geralmente apresentam este tipo de comportamento (MORTON 1973; BUSKIRK 1976). 50

Assim como registrado na Reserva Bicudinho-do-brejo, diversos Passeriformes, incluindo espécies florestais, permanecem no mesmo território por mais de um ano (KARR 1981). Este fato já foi registrado, por exemplo, para Cercomacra tyrannina, Cantorchilus leucotis e Formicivora acutirostris (MORTON et al. 2000; STUTCHBURY e MORTON 2001; REINERT 2008). Dowsett (1985) estudou a fidelidade aos territórios em diversas espécies de aves e encontrou casais de Passeriformes vivendo por até 10 anos no mesmo território. No presente estudo, verificou-se que alguns casais de P. kronei permaneceram no mesmo território por pelo menos dois anos consecutivos.

O valor de densidade populacional obtido na Reserva Bicudinho-do-brejo é muito próximo ao estimado por Willis e Oniki (1992) para áreas de restinga na Ilha Comprida, SP (1 casal/ha ou menos).

3. BIOLOGIA REPRODUTIVA

3.1 INTRODUÇÃO

As espécies de aves tropicais apresentam uma notável sazonalidade no período reprodutivo, havendo uma extensa variação dentre as espécies quanto ao período do ano no qual se reproduzem (STUTCHBURY e MORTON 2001). Segundo Sick (1997), a época de reprodução das aves no Brasil compreende os meses de setembro a janeiro. Lack (1968) sugere que a disponibilidade de alimento limitaria as aves a se reproduzir em períodos de maior abundância de alimento, dada a grande demanda para alimentação dos filhotes. No entanto, diversos estudos demonstram que a duração e localização temporal do período reprodutivo são definidas por uma união de fatores, como predação de ninhos, muda e seleção sexual (ver STUTCHBURY e MORTON 2001). Em diversas espécies de aves insetívoras, o pico de reprodução ocorre antes do pico de abundância de artrópodes (GRADWOHL e GREENBERG 1982; YOUNG 1994; KOMDEUR 1996).

As espécies da família Tyrannidae são bastante diversas quanto aos modos reprodutivos e, excetuando-se algumas espécies como as do gênero Mionectes (WESTCOTT e SMITH 1994; PIZO e ALEIXO 1998), não apresentam comportamento de lek. No geral, os membros da família Tyrannidae criam uma única ninhada a cada ano (FITZPATRICK et al. 2004). Os tiranídeos constroem seus ninhos dos mais diversos formatos, desde ninhos abertos até complexas estruturas fechadas. Para tal, são utilizados diferentes substratos de apoio, desde árvores até construções humanas (SICK 1997; FITZPATRICK et al. 2004). O ninho mais comum dentre os utilizados por membros da família é a taça aberta (FITZPATRICK et al. 2004). Há também uma espécie nidoparasita, o bem-te-vi-pirata (Legatus leucophaius) (SICK 1997; SKUTCH 1997).

No geral, as fêmeas são as principais responsáveis pela construção dos ninhos e incubação dos ovos, sendo a postura realizada, para a maioria das espécies, diariamente ou com intervalo de um dia. O período de incubação varia de 12 a 16 dias e o tamanho da postura varia de dois a seis ovos. Os juvenis costumam permanecer alguns meses com os pais após saírem do ninho (FITZPATRICK et al. 2004). 52

O conhecimento sobre a biologia reprodutiva do gênero Phylloscartes encontra-se limitado, em diversos estudos, a descrições de ninhos e ovos (e. g. NEHRKORN 1910; DABBENE 1919 ; SCHÖNWETTER 1968; KLIMAITIS 1984; GREENNEY 2009; DE LA PEÑA 2010). Apenas para P. eximius (LOMBARDI et al. 2010), P. roquettei (FITZPATRICK et al. 2004), P. sylviolus (NAROSKY e SALVADOR 1998; KIRWAN et al. 2010), P. ophthalmicus (GREENEY 2009), P. ventralis (AUER et al. 2007), P. difficilis (KIRWAN 2009), P. ceciliae (TEIXEIRA 1987) e P. kronei (GUSSONI 2010) são conhecidas poucas informações esparsas sobre o comportamento reprodutivo.

Para P. kronei, o conhecimento sobre a biologia reprodutiva limita-se à descrição de um ninho encontrado em Iguape (SP) por Remold e Ramos-Neto (1995) e a informações esparsas publicadas por Willis e Oniki (1992) e Gussoni (2010).

Uma síntese do conhecimento atual sobre a biologia reprodutiva e a dieta das espécies de Phylloscartes, com informações inéditas, encontra-se no Anexo B.

Neste capítulo são apresentadas as primeiras informações detalhadas sobre a biologia reprodutiva de Phylloscartes kronei.

3.2 MATERIAL E MÉTODOS

Depois de reconhecidos os casais e suas áreas de vida, estes foram percorridos mensalmente, sendo que cada um foi amostrado até que fosse observada alguma atividade reprodutiva. Após uma hora sem contato com o indivíduo ou casal do território, o observador se deslocava para outro território. Não foram realizados playbacks da vocalização da espécie durante este tipo de amostragem para não alterar o comportamento dos indivíduos (adaptado de REINERT 2008). As coletas de dados foram realizadas de janeiro de 2012 a dezembro de 2013, abrangendo dois períodos reprodutivos (setembro a dezembro de 2012 e 2013).

Uma vez encontrado um ninho, este foi numerado e foram iniciadas as observações para o registro do comportamento reprodutivo, efetuadas mediante observação direta e utilização de câmera filmadora Samsung HMX-F80 com zoom óptico de 52X. O registro do comportamento reprodutivo foi feito através do método 53

de animal focal (ALTMANN 1974; MARTIN e BATESON 1986) e da análise das filmagens, sendo registrados os comportamentos de construção do ninho, incubação e alimentação dos filhotes (conforme sugerido por ROSENBLAT 2003). Durante cada comportamento foram registrados os indivíduos envolvidos, a posição dos mesmos em relação ao ninho e a duração do comportamento.

Para cada ninho foi registrado o número de ovos e, quando possível, o período de incubação. Para a definição do período de incubação adotou-se o método de Nice (1954), considerando-se o tempo entre a postura do último ovo até o nascimento do último ninhego.

Cada ninho encontrado foi classificado conforme a nomenclatura proposta por Simon e Pacheco (2005), sendo anotados os materiais utilizados na construção do ninho, a altura em relação ao solo e as seguintes dimensões, mensuradas com auxílio de um paquímetro: altura, largura e profundidade do ninho, diâmetro do orifício de acesso à câmara oológica, profundidade da câmara oológica e, após o abandono do ninho, foi mensurado o diâmetro interno da câmara oológica. Também foi registrado o tamanho do “telhado” sobre o orifício de entrada e do apêndice de folhas secas projetado na frente do orifício de entrada (ver Fig. 2.3 e 3.3). Ninhos supostamente abandonados foram vistoriados até a confirmação do abandono, através da observação do casal construindo outro ninho ou da ausência de atividade no ninho abandonado. Após o abandono, quando possível, os ninhos foram coletados, pesados e os materiais utilizados para sua construção foram analisados qualitativamente e quantitativamente.

Após o término das análises das filmagens foi calculada a constância de incubação, definida como a proporção do tempo (diurno) em que um dos adultos está sobre os ovos, supostamente incubando-os, sendo expressa em proporção do tempo de incubação (adaptado de KENDEIGH 1952 e SKUTCH 1962).

A taxa simples de sucesso por ninho foi calculada pelo número absoluto de ninhos que culminaram com a saída de ao menos um filhote, seguindo Martin (1993). O sucesso reprodutivo durante o período de incubação foi calculado pelo índice de Mayfield (1961).

3.3 RESULTADOS

3.3.1 Cópula

No dia 13 de novembro de 2013 foram observados dois eventos de cópula entre os indivíduos 16 (fêmea) e 18 (macho). Os eventos (que duraram cerca de 3 s) ocorreram com intervalo de aproximadamente 3 s, em uma caxeta (Tabebuia cassinoides) a 4 m acima do solo.

3.3.2 Período reprodutivo

Os primeiros sinais de atividade reprodutiva foram registrados em 15 de setembro de 2012 e 19 de setembro de 2013, datas nas quais foram registrados os primeiros indivíduos coletando materiais para a construção de ninhos. Os últimos sinais ocorreram no mês de janeiro, quando foram observados apenas dois casais alimentando filhotes fora do ninho em 2013. Na figura 1.3 são apresentadas as primeiras e últimas datas com registros de ninhos em construção, ninhos com ovos, ninhegos e filhotes sendo alimentados fora do ninho nos anos de 2012 e 2013.

3.3.3 Morfometria e descrição dos ninhos

Durante as amostragens foram encontrados dez ninhos de P. kronei (Fig. 2.3 e 3.3) construídos entre 0,72 e 3 m acima do solo (média = 1,55 ± 0,89 m; N = 10). Todos os ninhos eram do tipo fechado e apresentavam formato ovalado, sendo três deles pendentes, dois apoiados em forquilhas, três apoiados pela base/lateral/topo, um apoiado pela base/lateral e outro pela frente/lateral. A massa dos ninhos variou de 9,5 a 14,5 g (média = 11,97 ± 1,95 g; N = 7). Os ninhos foram construídos internamente de folhas secas de gramíneas e forrados externamente por musgos verdes, sendo os materiais colados com teia-de-aranha (tanto teias soltas quanto ootecas). A câmara oológica de todos os ninhos foi intensamente forrada com sementes plumosas. Além destes materiais, também utilizaram, em menor quantidade, folhas secas de Tibouchina sp. (Melastomataceae), sinflorescências secas de gramíneas, folhas verdes e líquenes. A relação dos materiais (Fig. 8.3) utilizados na construção de cada ninho, bem como a porcentagem de cada material em relação ao total de elementos utilizados encontra-se na tabela 1.3. Foi possível analisar a importância de cada material para cinco ninhos. Dados morfométricos detalhados de cada ninho encontram-se na tabela 2.3. Todos os ninhos apresentaram um apêndice de folhas secas de gramíneas projetado na parte inferior do orifício de entrada ou vestígio desta estrutura (Fig. 3.3). Em relação aos substratos onde foram construídos os ninhos, dois deles eram arbustos do gênero Tibouchina (Melastomataceae) (um deles estava aderido também a um talo de braquiária - Poaceae), um deles era um arbusto do gênero Clidemia (Melastomataceae), um deles foi construído em Eugenia sulcata (Myrtaceae), dois foram construídos em carqueja (Baccharis sp.) seca (Asteraceae), um foi construído em árvore indeterminada, outros dois (do mesmo casal, antes e após evento de predação) foram construídos em lianas cobertas de musgos pendentes em caxetas (Tabebuia cassinoides, Bignoniaceae) e um estava apoiado em uma Melastomataceae e em uma folha seca de Euterpe edulis (Arecaceae). As localizações dos ninhos na área de estudo e na área de vida de cada um dos casais encontram-se nas figuras 4.3 a 7.3.

Figura 2.3 - Ninhos de Phylloscartes kronei encontrados na Reserva Bicudinho-do- brejo, Guaratuba, PR. A = Ninho 5 (indivíduos 7 e 8); B e F = Ninhos 3 e 7 (indivíduos 16 e 18); C = Ninho 2 (indivíduo 17); D = Ninho 4 (indivíduo 24); E = Ninho 1 (indivíduo 22).

Figura 4.3 - Localização dos ninhos de Phylloscartes kronei na Reserva Bicudinho- do-brejo, Guaratuba, PR (limites da Reserva em vermelho). 58

Figura 5.3 – Localização dos ninhos dos indivíduos 17 (ninho 2) e 22 (ninho 1) em relação às áreas de vida dos mesmos no ano de 2012.

Figura 6.3 – Localização dos ninhos dos casais 2 (ninhos 5, 6 e 8) e 4 (ninhos 7 e 3) em relação às áreas de vida dos mesmos no ano de 2012. 59

Figura 7.3 – Localização dos ninhos do casal 4 (ninho 9) e do indivíduo 12 (ninho 10) em relação às áreas de vida dos mesmos no ano de 2013.

Ninho Massa (g) Musgo verde (%) Fibras e talos Teia-de- Sementes Outros (%) secos de aranha e plumosas gramíneas (%) ootecas (%) (%)

1 13,0 48,0 32,2 1,6 15,8 2,4 2 14,5 28,7 32,1 1,5 37,7 - 3 12,6 20,7 41,0 0,6 23,5 14,2 4 10,5 29,3 27,3 2,0 31,1 10,3 5 13,7 18,0 49,5 1,7 30,6 0,2 6 10 X X X X X 7 - X X X X X 8 - X X X X X 9 - X X X X - 10 9,5 X X X X -

Outros = sinflorescências secas de gramíneas, folhas secas, folhas verdes e líquenes. 60

Ninho Alt. da árvore/ Alt. em Alt. Largura Prof. Diâm. do Prof. da Diâm. interno “Telhado” “Apêndice” relação orifício de câmara da câmara arbusto ao solo entrada oológica oológica suporte

1 1.0 1.0 12.3 9.4 7.8 4.2 - 5.6 6.0 8.9 2 1.5 1.3 12.4 8.9 8.0 2.9 4.5 5.5 1.9 20.0 3 3.0 2.7 11.2 8.6 9.6 2.4 2.2 5.9 2.7 30.8 4 2.3 2.0 11.1 7.1 8.6 3.7 3.0 6.5 4.2 17.5 5 3.5 1.3 9.5 8.0 6.1 4.4 3.1 5.2 0.0 18.0 6 4 0.7 10.5 7.0 7.5 2.9 3.0 6.0 2.3 18 7 3.1 2.3 10.0 7.4 7.0 2.6 3.9 7.7 1.0 12.4 8 2.5 0.72 ------9 4 3 ------10 3.5*/1.6** 0.48 11.7 8.4 6.7 4.4 1.75 5.7 0.0 0.0 * = altura do palmito-juçara (Euterpe edulis) onde estava apoiado; ** = altura da Melastomataceae que estava servindo de apoio.

3.3.4 Taxa de predação

A taxa de predação dos ninhos foi de 60,0% (seis dos 10 ninhos encontrados), sendo que quatro foram predados no período de incubação e dois deles após o nascimento de pelo menos um dos filhotes. Com isso, é possível determinar um sucesso reprodutivo de 40,0%, sendo a primeira informação deste tipo para as espécies de Phylloscartes. O Sucesso de Mayfield para o período de incubação foi de 42,42%, não sendo possível calcular o sucesso para o período de 61

ninhegos, já que não há informações disponíveis sobre o tempo de permanência dos filhotes no ninho.

Analisando-se os seis casos de predação de ninhos de P. kronei, em três deles os ovos sumiram – todos ou apenas um – sem ocorrerem danos à estrutura do ninho, indicando uma possível predação por ofídios (ver Skutch 1985 e Lima et al. 2005) ou alguma espécie de passeriforme (A. C. Guaraldo, com. pess. 2014). No outro caso de predação durante o período de incubação, apenas um dos dois ovos que estavam no ninho sumiu e havia uma abertura circular na lateral do ninho próxima ao orifício de entrada, indicando outra possível predação por ofídio ou alguma espécie de passeriforme. Em um dos casos de predação durante o período de ninhegos, o ninho apresentou uma abertura larga na parte superior, indicando possível predação por ave ou mamífero e no outro caso o ninho estava completamente destruído, não sendo possível determinar a causa da predação.

Um dos casais que teve o ninho predado em 26 de setembro de 2012 construiu um novo ninho a 52 m de distância do anterior, que foi encontrado com três ovos em 18 de outubro de 2012. Este segundo ninho foi predado e o casal construiu um novo ninho a 93 m de distância do anterior, que foi encontrado com dois filhotes em 15 de dezembro de 2012. Outro casal, que teve seu ninho predado em 16 de outubro de 2012, construiu um ninho a 51 m de distância do primeiro, que foi encontrado com dois ovos em 15 de novembro. Este mesmo casal teve seu ninho predado entre final de outubro e início de novembro de 2013. Neste ano não foi possível localizar outro ninho deste casal que foi, no entanto, observado cuidando de dois filhotes fora do ninho em 13 de dezembro de 2013.

3.3.5 Construção do ninho

Foram registrados indivíduos construindo ninhos nos meses de setembro e outubro. Foram realizadas 22 h de observações focais em um dos ninhos encontrados (ninho 1), sendo possível acompanhar a construção desde os primeiros dias até a finalização do ninho. Em outro ninho (ninho 9) foram realizadas 07 h 18 min de filmagens.

No ninho 1 apenas a fêmea trouxe material para construir o ninho, em uma frequência de 3,17 visitas com material/h. Não foram observados eventos de 62

construção no início da manhã (6h-7h), no meio do dia (12h-14h) e no final da tarde (17h-18h). Nestes períodos a fêmea foi observada forrageando nos arredores do ninho. Em 73,3% (N = 56) das ocasiões a fêmea chegou com material no ninho pela frente e, no restante das vezes por trás, possuindo um poleiro fixo de chegada para cada situação. O intervalo médio de permanência dentro do ninho para ajeitar o material trazido foi de 30 ± 51,66 s (N = 78) e o tempo de permanência médio fora do ninho (forrageando e /ou buscando material) foi de 7 min 45 s (N = 78). A construção do ninho durou pelo menos 19 dias. Durante o período de construção do ninho, o macho assumiu postura de sentinela em determinados momentos, posicionando-se em arbustos mais altos que o ninho durante alguns minutos, porém não foi possível quantificar tal comportamento. Para o ninho 9, no qual apenas a fêmea trouxe material para construir o ninho, foi obtida uma frequência de 1,64 visitas com material/h.

Foram observadas apenas fêmeas adultas construindo ninhos, indicando ser uma tarefa exclusiva das fêmeas. De acordo com a classificação de Hansell (2000), os ninhos foram construídos e fixados utilizando-se as técnicas de entrelaçamento e adesão com seda.

3.3.6 Cleptoparasitismo relacionado ao material nidular

No dia 19 de novembro de 2012, durante o período de incubação do segundo ninho construído por um dos casais, foi registrado em filmagem um indivíduo adulto de Camptostoma obsoletum tentando roubar material do ninho, enquanto a fêmea de P. kronei estava forrageando nos arredores. O C. obsoletum tentou retirar uma palha seca do apêndice que se estende para fora do orifício de entrada, sem sucesso.

3.3.7 Incubação dos ovos

Para sete dos dez ninhos estudados foi possível coletar informações sobre a incubação diurna dos ovos, com o auxílio de observações focais e filmagens (total de 48 h 01 min). Indivíduos incubando os ovos foram registrados de setembro a novembro. Foram registrados 61 eventos da fêmea incubando os ovos e nenhum do macho, indicando que a fêmea é a única responsável por essa tarefa. Os turnos de incubação (considerando-se apenas os turnos completos registrados) variaram de 63

07 min 23 s a 52 min 26 s (média = 23 min 51 s ± 12 min 17 s; N = 33) e foram observados indivíduos incubando ao longo de todo o dia. Os períodos fora do ninho variaram de 21 s a 1 h 08 min 44 s (média = 20 min 20 s ± 14 min 24 s; N = 31). Considerando-se os períodos incompletos, o maior período fora do ninho foi de pelo menos 1h 37 min 40 s. Os períodos fora do ninho, assim como os períodos incubando os ovos, distribuíram-se ao longo de todo o dia. Durante o período de incubação o macho de todos os casais permaneceu nos arredores do ninho, aparentemente sem nenhuma participação no processo. No entanto, quando os observadores, ao procurar novos ninhos, se aproximavam do local onde se encontrava o ninho, os machos se distanciavam consideravelmente do local, em uma provável estratégia de despiste de predadores. Em quatro ocasiões (três ninhos) foram registrados em filmagens eventos da fêmea entrando no ninho para pernoitar junto com os ovos, não sendo registrado nenhum evento do macho realizando esta tarefa. Para um dos ninhos o período de incubação durou 12 ou 13 dias. Considerando-se todos os períodos de incubação obtidos para os ninhos em 2012 e 2013, obteve-se uma constância de incubação de 0,40.

3.3.8 Tamanho da postura e descrição dos ovos

O tamanho da postura variou de dois (N = 2; 22,2%) a três (N = 7; 77,8%) ovos branco-puros (Fig. 9.3). Quatro dos ovos foram retirados dos ninhos para medição, apresentando formato ovóide, comprimento médio de 16,37 ± 0,37 mm (15,9 – 16,8 mm; N = 4) e largura média de 12,95 ± 0,19 mm (12,7 – 13,1 mm; N = 4). Todas as posturas com dois ovos ocorreram após eventos de predação. 64

3.3.9 Descrição dos filhotes recém-nascidos

Os filhotes nascem parcialmente nus, com dois tufos de penas brancas na cabeça e alguns tufos de penas brancas espalhados pelo corpo. Nascem com os olhos fechados, apresentando pele rosada escura no corpo, cinzento-escura nas regiões orbitais, cinzento-clara no topo da cabeça e tarsos rosados. O bico apresenta coloração laranja desbotada, comissura amarelada e o interior da boca e língua são alaranjados (Fig. 9.3-D e 9.3-E).

3.3.10 Tamanho da ninhada e produtividade

O tamanho das ninhadas variou de dois (N = 1) a três filhotes (N = 4). Um dos ninhos foi predado após a eclosão do primeiro filhote, não sendo possível determinar quantos filhotes produziria. Se considerarmos o número de filhotes produzidos (N = 15) em relação ao total de ovos (N = 26), a produtividade foi de 0,57 filhote/ovo. Se considerarmos apenas os filhotes que saíram do ninho (N = 11), a produtividade foi de 0,42 filhote/ovo.

3.3.11 Cuidado com os filhotes no ninho

Para seis dos dez ninhos estudados foram coletadas informações sobre o cuidado com os filhotes (Fig. 10.3 e 11.3), sendo realizadas 26 h 41 min de filmagens. Tanto o macho quanto a fêmea alimentaram os filhotes no ninho. A frequência de alimentação do casal (para o ninho 1, que apresentou uma amostragem mais completa) foi de 5,46 visitas/h (N = 66), sendo a fêmea a principal responsável pela alimentação dos ninhegos (28 visitas contra 21 do macho). Dado que, em algumas ocasiões não foi possível determinar qual dos indivíduos alimentou os filhotes, não foi possível estabelecer uma frequência de alimentação distinta para machos e fêmeas. Machos e fêmeas foram observados retirando sacos fecais do interior do ninho (em três ocasiões o macho do ninho 1 foi observado realizando esta tarefa, em uma ocasião a fêmea do ninho 3 foi observada retirando um saco fecal e, para o ninho 8, foram observados dois eventos do macho e um da fêmea realizando esta tarefa), sendo que dois machos, inclusive, engoliram um saco fecal antes de sair do ninho em duas das visitas. Em um dos eventos de alimentação no ninho 1 foi possível determinar o item alimentar trazido. Neste evento, o macho trouxe uma lagarta, que entregou para a fêmea que estava no interior do ninho (Fig. 10.3-D). Em uma ocasião (Fig. 10.3-C) foram observados macho e fêmea alimentando simultaneamente os filhotes no ninho.

Para o ninho 9 foram registrados 23 eventos da fêmea alimentando os filhotes e apenas 2 do macho realizando esta tarefa. No ninho 10 foram registradas 25 visitas com alimento da fêmea e 18 visitas do macho. A frequência de visitas com alimento para o ninho 9 foi de 4,8 visitas/h. Para o ninho 10 foram observados eventos do macho (N = 1) e da fêmea (N = 3) retirando sacos fecais do ninho e levando-os para longe do local. Em todas as ocasiões o filhote direcionou a cloaca para fora do ninho e o adulto retirou o saco fecal da cloaca do filhote (Fig. 11.3-G).

No ninho 10 foram registrados os seguintes itens alimentares entregues aos filhotes: um Heteroptera (Fig. 11.3-C), um cf. Mantodea (Fig. 11.3-D), um Lepidoptera (Heterocera) (Fig. 11.3-E), duas lagartas (Fig. 11.3-H) e um Diptera (Tabanidae).

3.3.12 Cuidado com os filhotes fora do ninho

Nos dias 11, 12 e 15 de novembro de 2012 foram coletados dados sobre o cuidado parental fora do ninho dos filhotes de um dos ninhos. Os três filhotes foram alimentados por ambos os adultos, sendo que foram observados em uma ocasião os dois adultos alimentando o mesmo filhote. Os filhotes permaneciam parte do tempo com os corpos em contato e já capturavam suas presas, além de receber alimento dos adultos. Um dos filhotes (Fig. 12.3-C) foi observado vocalizando intensamente o chamado da espécie enquanto esperava o adulto lhe trazer alimento. Em um dos eventos de alimentação dos filhotes pela fêmea foi possível identificar a presa, um adulto de Diptera. No dia 19 de janeiro de 2013 os filhotes não estavam mais com os adultos, indicando que permaneceram fora do ninho com os mesmos por três meses no máximo.

Em 15 de janeiro de 2013 foi observado um casal com um filhote fora do ninho, que foi alimentado por um dos adultos com uma lagarta de Lepidoptera, e em 16 de janeiro foi observado outro adulto alimentando um filhote fora do ninho. A partir desta data, não foram mais observados adultos com filhotes até novembro, indicando que a emancipação ocorre no final de janeiro.

Em 13 de dezembro de 2013 o indivíduo 16 (fêmea) foi observado alimentando um dos filhotes fora do ninho. Nesta mesma ocasião, outro filhote com tamanho nitidamente maior estava acompanhando o casal, porém não foi observado 69

nenhum evento de alimentação do filhote pelos adultos. Este jovem, provavelmente, trata-se do filhote de outro casal cuja presença estava sendo tolerada pelos indivíduos 16 e 18.

Figura 12.3 – A = filhotes no último dia de permanência no ninho; B = filhote momentos antes de sair do ninho; C = filhote recém-saído do ninho. Fotos: Carlos Gussoni.

3.4 DISCUSSÃO

O formato do ninho de P. kronei é semelhante ao descrito para outras espécies do gênero. Todos os ninhos descritos até o presente momento são fechados, podendo ser do tipo globular, esférico ou retorta, apoiados pela lateral e/ou pendentes. Os ninhos das espécies do gênero Phylloscartes são construídos com os mais diversos materiais, incluindo todos aqueles registrados para P. kronei exceto as sementes plumosas (KIRWAN et al. 2010 suspeitaram da existência deste material na forração do ninho de P. sylviolus, porém isto não foi confirmado), sendo comum para diversas espécies a utilização de teia-de-aranha para fixação dos materiais no ninho (DABBENE 1919; KLIMAITIS 1984; COLLAR et al. 1992; NAROSKY e SALVADOR 1998; FITZPATRICK et al. 2004; SMITH e BETUEL 2006; OLMOS e SILVEIRA 2008; ALBANO 2009; GREENNEY 2009; KIRWAN 2009; DE LA PEÑA 2010; KIRWAN et al. 2010; LOMBARDI et al. 2010).

A forração da câmara oológica foi descrita para poucas espécies, sendo sempre feita com materiais macios. Greeney (2009) relata que a forração do ninho de Phylloscartes ophthalmicus é feita com penas e a câmara oológica do ninho de Phylloscartes ventralis é forrada com plumas e radículas (DABBENE 1919; DE LA PEÑA 2010). Até o início desta pesquisa somente um ninho de P. kronei havia sido descrito por Remold e Ramos-Neto (1995). O ninho encontrado por estes autores em Iguape 70

(SP) era do tipo fechado/globular/lateral (KIRWAN et al. 2010) e foi construído a 1,3 m acima do solo. Segundo Remold e Ramos-Neto (1995) e Straube et al. (2004), o ninho da espécie é construído com folhas secas, líquenes e musgos. Os ninhos encontrados em Guaratuba assemelham-se bastante ao observado pelos últimos autores, porém acrescentam informações inéditas sobre morfometria e forração da câmara oológica. Remold e Ramos-Neto (1995) apresentaram apenas medidas da altura (16 cm) e largura (13 cm) do ninho, sendo estas ligeiramente maiores que as dimensões dos ninhos estudados na Reserva Bicudinho-do-brejo.

A altura dos ninhos em relação ao solo ou água para as espécies do gênero variou de 1 a 25 m (KLIMAITIS 1984; HILTY e BROWN 1986; COLLAR et al. 1992; BELTON 1994; REMOLD E RAMOS-NETO 1995; NAROSKY e SALVADOR 1998; FITZPATRICK et al. 2004; SMITH e BETUEL 2006; AUER et al. 2007; ALBANO 2009; GREENEY 2009; KIRWAN 2009; SIGRIST 2009b; DE LA PEÑA 2010; KIRWAN et al. 2010; LOMBARDI et al. 2010), estando a faixa de alturas dos ninhos de P. kronei dentro do esperado para as espécies de Phylloscartes.

Os diferentes substratos utilizados para construção dos ninhos (desde gramíneas até epífitas e arbustos), aliados às formas distintas de fixação dos ninhos, demonstram plasticidade no uso do ambiente para a nidificação, fato já registrado para outras espécies de Passeriformes insetívoros, como Formicivora acutirostris (REINERT 2008).

Muito pouco se conhece sobre a construção do ninho em espécies do gênero Phylloscartes. Para P. eximius (LOMBARDI et al. 2010), P. roquettei (FITZPATRICK et al. 2004, OLMOS e SILVEIRA 2008) e P. sylviolus (NAROSKY e SALVADOR 1998 ; KIRWAN et al. 2010) é conhecido que ambos os indivíduos do casal constroem o ninho. No presente estudo, apenas a fêmea de P. kronei foi responsável pela construção do ninho, diferente do observado para as outras espécies de Phylloscartes.

O comportamento de cleptoparasitismo em relação ao material nidular, registrado uma vez na Reserva Bicudinho-do-brejo, foi constatado anteriormente para outras espécies de aves. Segundo Reinert (2008), um indivíduo de Tachuris rubrigastra retirou fibras de um ninho de Formicivora acutirostris. Segundo esta mesma autora, um indivíduo de Amazilia fimbriata retirou teia-de-aranha de outro 71

ninho de F. acutirostris. Atwood (1979) observou uma fêmea de Stellula calliope roubando material de um ninho de Polioptila caerulea.

Em relação ao tamanho da postura, muito pouco se conhece sobre as espécies de Phylloscartes. Para P. ophthalmicus (GREENEY 2009) e P. eximius (NAROSKY E SALVADOR 1998) é de dois ovos, enquanto para P. ventralis é de três (KLIMAITIS 1984; BELTON 1994; NAROSKY E SALVADOR 1998; FITZPATRICK et al. 2004; DE LA PEÑA 2010).

O tamanho e cor dos ovos de P. kronei são semelhantes ao registrado para outras espécies do gênero. Greeney (2009) relata que o ovo de P. ophthalmicus mede 18,1 X 13,4 mm. Para P. ventralis o tamanho dos ovos varia de 15 a 19,2 X 12 a 13,6 mm (NEHRKORN 1910; DABBENE 1919; SMYTH 1928; SCHÖNWETTER 1968; KLIMAITIS 1984; NAROSKY E SALVADOR 1998; AUER et al. 2007; DE LA PEÑA 2010). Assim como observado para P. kronei, a cor dos ovos de P. ophthalmicus (GREENEY 2009) e P. ventralis (NEHRKORN 1910; KLIMAITIS 1984; NAROSKY e SALVADOR 1998) é branca.

O período de incubação é conhecido para apenas duas espécies do gênero. Para P. ophthalmicus é de 27 dias (GREENEY 2009), enquanto para P. ventralis é de 17,8 dias (AUER et al. 2007). O período de incubação aproximado registrado para P. kronei é nitidamente menor do que o relatado para essas duas espécies, porém esta dentro do padrão geral para a família Tyrannidae de 12 a 16 dias de incubação (FITZPATRICK et al. 2004). Sobre o papel dos indivíduos do casal na incubação dos ovos, sabe-se apenas que, assim como o observado para P. kronei, somente a fêmea de P. ventralis é responsável por incubá-los (AUER et al. 2007).

O valor de constância de incubação obtido para P. kronei é ligeiramente inferior ao valor obtido por Auer et al. (2007) para P. ventralis (53.2 ± 2.2), sendo este o único valor disponível para o gênero na literatura.

Em relação ao cuidado parental sabe-se que ambos os adultos cuidam dos filhotes no ninho em P. ophthalmicus (GREENEY 2009), P. ventralis (SMITH e BETUEL 2006; AUER et al. 2007) e P. difficilis (KIRWAN 2009), assim como observado para P. kronei. Sobre o cuidado com os filhotes fora do ninho, é conhecido apenas que ambos os adultos de P. ventralis, P. kronei e P. ceciliae são 72

responsáveis por essa tarefa (KLIMAITIS 1984; TEIXEIRA 1987; GUSSONI 2010). O ato de retirar os sacos fecais do ninho após alimentação dos filhotes, assim como registrado para P. kronei em Guaratuba, é tarefa de ambos os adultos em P. ventralis (SMITH e BETUEL 2006).

Segundo Martin et al. (2000), o cuidado parental das aves é tipicamente maior durante o período de alimentação dos filhotes do que no período de incubação, concordando com os dados obtidos no presente estudo.

Corroborando com o fato já relatado por Fitzpatrick et al. (2004) e Gussoni e Santos (2011a), a temporada reprodutiva da espécie na Reserva Bicudinho-do-brejo compreendeu os meses de setembro a dezembro, com poucos registros de adultos alimentando filhotes fora do ninho em janeiro.

Segundo Ricklefs (1969), a predação é a principal causa de perda de ninhos. De acordo com Skutch (1985) as serpentes são os principais predadores de ninhos na América tropical, o que concorda com os dados do presente estudo, no qual 80% dos casos de predação foram, provavelmente, causados por ofídios. No entanto, segundo Podulka et al. (2004) os corvídeos são os predadores de ninhos mais efetivos nos neotrópicos, merecendo destaque também os membros da família Ramphastidae. Segundo A. C. Guaraldo (com. pess. 2014), algumas espécies de Passeriformes podem predar ninhos de aves sem deixar vestígios aparentes, incluindo ninhos fechados como os de Camptostoma obsoletum.

A taxa de predação dos ninhos de P. kronei (60%) foi igual à registrada para Todirostrum cinereum no estado da Bahia (LIMA et al. 2005) e superior à encontrada para outras espécies florestais que constroem ninhos fechados: 36,3% para Mionectes oleagineus na Costa Rica (SKUTCH 1985); 12,1% para Mionectes oleagineus em Trinidad (SKUTCH 1985); 47,1% para Mionectes rufiventris (AGUILAR et al. 2000); 35,3% para Leptopogon amaurocephalus (AGUILAR e MARINI 2007); 44,4% (SKUTCH 1985) e 49% (ANCIÃES et al. 2012) para Tolmomyias sulphurescens (SKUTCH 1985); e 50,0% para Myiobius sulphureipygius (SKUTCH 1985).

Dentre as aves tropicais, não é raro a realização de até cinco tentativas de reprodução sem sucesso antes de obter uma ninhada (SKUTCH 1985). A ocorrência 73

de várias tentativas de reprodução consecutivas já foi registrada para a família Tyrannidae. Haverschmidt (1955) registrou 10 tentativas consecutivas sem sucesso para um casal de Todirostrum maculatum e segundo Fitzpatrick et al. (2004), um casal de Myiozetetes similis realizou seis tentativas consecutivas antes de obter sucesso na criação dos filhotes. Taylor e Hanson (1970) registraram um intervalo de quatro dias entre tentativas para Pyrocephalus rubinus e Blancher e Robertson (1982) registraram um intervalo de oito dias para Tyrannus tyrannus.

4. OUTROS ASPECTOS DA HISTÓRIA NATURAL

4.1 INTRODUÇÃO

O conhecimento sobre a biologia de P. kronei é bastante escasso, estando restrito, principalmente, à sua descrição (WILLIS e ONIKI 1992), ao estudo do seu comportamento de forrageamento (GUSSONI e SANTOS 2011a) e a informações esparsas publicadas por GUSSONI (2010) e GUSSONI e SANTOS (2011b). Partindo deste ponto, no presente capítulo são apresentadas novas informações sobre diversos aspectos da história natural deste tiranídeo.

4.2 MATERIAL E MÉTODOS

Durante as coletas de dados sobre área de vida, território e biologia reprodutiva, foram registradas diversas informações inéditas sobre outros aspectos da história natural de P. kronei.

Cada indivíduo capturado para o estudo foi sexado e teve sua massa corpórea mensurada, bem como foi verificado quanto à presença de mudas. Mensalmente foi verificado se os casais permaneceram unidos ou se houve troca de parceiros, com o objetivo de coletar dados sobre a fidelidade dos casais. Para a coleta das demais informações sobre a história natural da espécie (e.g. hábitos alimentares, associação com bandos mistos e manutenção da plumagem) foi utilizado o método de observação ad libitum (ALTMANN 1974).

4.3 RESULTADOS

4.3.1 Dimorfismo sexual

A massa corpórea dos indivíduos adultos variou de 7 a 10 g (média = 8,4 ± 0,8 g; N = 23), sendo os machos mais pesados do que as fêmeas (machos = 9,2 ± 0,5 g, N = 11; fêmeas = 7,7 ± 0,3 g, N = 12). Não houve sobreposição na faixa de massas corpóreas de machos (8,5 a 10 g) e fêmeas (7,25 a 8 g) (Fig. 1.4). 75

4.3.2 Muda

Foram detectados indivíduos com asas em muda nos meses de janeiro a abril e com cauda em muda em janeiro a março. Mudas de tetrizes (penas de contorno) foram registradas de janeiro a março.

4.3.3 Variação etária da plumagem e coloração do bico

Através de observações de campo e capturas de indivíduos foi possível notar uma diferença de plumagem, coloração do bico e do tarso nos filhotes recém-saídos do ninho, juvenis e adultos. Os filhotes recém-saídos do ninho (Fig. 12.3-C) apresentaram bico alaranjado-claro em quase toda sua extensão (ponta do bico ligeiramente amarronzada), tarso róseo-claro com leves tons de cinza-claro e barriga amarelo-uniforme. Os filhotes com idade um pouco mais avançada, mas ainda dependente dos pais (Fig. 2.4-A) apresentaram a barriga amarelo-clara uniforme e o bico com a mandíbula laranja em toda sua extensão, enquanto os juvenis (Fig. 2.4-B e 2.4-C) apresentaram apenas a metade proximal da mandíbula laranja e os adultos (Fig. 2.4-D) uma área esbranquiçada no terço proximal. A barriga do filhote recém- saído do ninho apresentou uma coloração mais viva que a do juvenil (ainda sem 76

manchas) e, nos adultos, notou-se facilmente a presença de regiões “manchadas” (Fig. 2.4-D).

4.3.4 Fidelidade dos casais

Para quatro casais foi possível coletar informações sobre a fidelidade dos parceiros. Três dos casais anilhados em janeiro de 2012 continuaram fiéis até dezembro de 2013 (casais formados pelos indivíduos 7 e 8; 9 e 10; 16 e 18). Para outro casal (indivíduos 1 e 2) foi registrada uma troca de parceiros. O indivíduo 1 (macho), que permaneceu pareado com o indivíduo 2 (fêmea) até julho de 2012, ao final do estudo encontrava-se pareado com o indivíduo 32. Aparentemente estava com este indivíduo desde julho de 2012 (quando passava parte do tempo com o indivíduo 2 e parte do tempo com outro indivíduo sem anilha), porém este novo indivíduo foi capturado e anilhado apenas em fevereiro de 2013 (confirmando a troca de casal) e, desde então, continuaram pareados.

Para alguns indivíduos, foram registrados eventos de pareamento que duraram poucos meses ou que não foram possíveis de acompanhar. A seguir, são listados esses casos de pareamento. 77

O indivíduo 3 (macho), anilhado em janeiro de 2012 com o indivíduo 4 (fêmea), não foi mais visto com este indivíduo nos meses de fevereiro a outubro de 2012, permanecendo solitário. Em novembro deste mesmo ano, no entanto, permaneceu durante toda a etapa de campo pareado com o indivíduo 26. Em novembro e dezembro de 2013, após vários meses nos quais foi observado sozinho, foi registrado pareado com um indivíduo sem anilha.

O indivíduo 12 (macho), anilhado em janeiro de 2012 com uma fêmea (indivíduo 11), a partir de fevereiro foi sempre registrado pareado com um indivíduo não anilhado.

O indivíduo 14 (fêmea), anilhado jovem em janeiro de 2012 junto com os parentais (indivíduos 16 e 18) permaneceu solitário até setembro do mesmo ano. Em setembro e outubro de 2012 encontrava-se pareado com o indivíduo 23. A partir de novembro não foi mais localizado até setembro de 2013, quando estava aparentemente sozinho. Devido ao fato de ter sido anilhado com os pais (possuindo uma idade de poucos meses), este indivíduo provavelmente pareou com menos de um ano de idade.

O indivíduo 17 (macho jovem anilhado junto com os pais em janeiro de 2012) foi registrado pareado com um indivíduo sem anilha em agosto de 2012, permanecendo pareado até dezembro de 2013. Assim como relatado para o indivíduo 14, devido ao fato de ter sido anilhado junto com os pais, este macho provavelmente pareou com idade inferior a um ano.

Em janeiro de 2013 foram anilhados dois jovens da espécie (indivíduos 27 e 28; macho e fêmea, respectivamente), que permaneceram solitários nos arredores do território dos pais até setembro de 2013, quando foram encontrados pareados. Estes dois indivíduos foram anilhados com poucos meses de idade, sendo prováveis filhotes da estação reprodutiva de 2012 e, devido a este fato, é plausível que tenham pareado com menos de um ano de idade.

Dos casos de separação descritos acima, um ocorreu por divórcio e três ocorreram após o desaparecimento de um dos indivíduos. As informações obtidas neste estudo são as primeiras sobre a fidelidade dos casais e pareamento de 78

filhotes para o gênero. Uma síntese dos períodos nos quais cada casal anilhado permaneceu pareado encontra-se na tabela 1.4.

Tabela 1.4. Composição dos casais de Phylloscartes kronei na Reserva Bicudinho- do-brejo ao longo dos anos de 2012 e 2013.

Macho Fêmea Período no qual permaneceram pareados 1 2 janeiro de 2012 a agosto de 2012 1 32 março de 2013 a dezembro de 2013 3 4 janeiro de 2012 3 26 novembro de 2012 8 7 janeiro de 2012 a dezembro de 2013 9 10 janeiro de 2012 a dezembro de 2013 12 11 janeiro de 2012 23 14 setembro a outubro de 2012 18 16 janeiro de 2012 a dezembro de 2013

4.3.5 Hábitos alimentares

Durante as amostragens foram registrados alguns itens alimentares ingeridos pelos adultos (Fig. 3.4), a saber: lagarta de Lepidoptera (N = 17), Diptera (Tabanidae, N = 1), Hemiptera (Heteroptera) (N = 1), Orthoptera (Tettigoniidae) (N = 3) e Blattodea (N = 1). Além dos itens mencionados acima, foram observadas uma captura e uma tentativa de captura de dípteros quando dois indivíduos de P. kronei estavam sendo analisados pelo pesquisador durante o procedimento de anilhamento.

Figura 3.4 – Indivíduos de Phylloscartes kronei com um Diptera (A) e uma lagarta (B) no bico. Fotos: Carlos Gussoni.

4.3.6 Associação com bandos mistos

Foram observados três eventos nos quais indivíduos da espécie seguiam bandos mistos de aves. No primeiro deles, em 24 de abril de 2012, três indivíduos anilhados seguiram um bando misto de aves durante pelo menos 66 min, sendo que o bando continha as seguintes espécies: Basileuterus culicivorus, Herpsilochmus rufimarginatus, Leptopogon amaurocephalus, Mionectes rufiventris, Myrmotherula unicolor, Picumnus temminckii e Sittasomus griseicapillus.

No segundo evento, no dia 27 do mesmo mês, dois indivíduos sem anilha foram vistos seguindo um bando misto com duas espécies de Phylloscartes (P. oustaleti e P. paulista) e outras 11 espécies: Euphonia pectoralis, Euphonia violacea, Herpsilochmus rufimarginatus, Ilicura militaris, Myiornis auricularis, Piprites chloris, Tangara cyanocephala, Terenura maculata, Todirostrum poliocephalum, Tolmomyias sulphurescens e Xiphorhynchus fuscus.

No último evento, no dia 15 de dezembro de 2012, um adulto sem anilha de P. kronei foi observado seguindo um bando misto com outras oito espécies: Basileuterus culicivorus, Hemitriccus orbitatus, Leptopogon amaurocephalus, Myrmotherula unicolor, Philydor atricapillus, Picumnus temminckii, Tolmomyias sulphurescens e Xiphorhynchus fuscus.

4.3.7 Manutenção da plumagem

Em três ocasiões foram observados indivíduos banhando-se na base de folhas de bromélias do gênero Vriesea, entre 2 e 4,5 m acima do solo. Em todos os eventos o indivíduo entrou algumas vezes na base das folhas mais baixas da bromélia e, após cada investida, pousou em galho a menos de 0,5 m da bromélia para sacudir-se (Fig. 4.4). Estas são as primeiras informações sobre o comportamento de banhar-se disponíveis para o gênero.

Figura 4.4 - Indivíduo pousado após banhar-se em bromélia (A) e bromélias do gênero Vriesea nas quais indivíduos de Phylloscartes kronei se banharam (B e C). Fotos: Carlos Gussoni.

4.3.8 Dispersão dos filhotes

No período de janeiro de 2012 a dezembro de 2013 foi possível coletar informações sobre a dispersão de oito juvenis na Reserva Bicudinho-do-brejo (Fig. 5.4). Destes juvenis, dois (indivíduos 14 e 15) são filhotes de um mesmo casal e foram anilhados juntos com os pais (indivíduos 16 e 18) no dia 14 de janeiro de 2012. Após esta data, foram acompanhados por sete (indivíduo 15) e 10 (indivíduo 14) meses, permanecendo por três (indivíduo 15) e oito (indivíduo 14) meses nos arredores da área de vida dos adultos (Fig. 6.4-A e 6.4-B). Nos últimos meses deste período (setembro e outubro de 2013) o indivíduo 14 pareou com um macho jovem (indivíduo 23) e estabeleceu sua área de vida ao lado do território de seus pais. O indivíduo 15, no entanto, permaneceu até julho de 2012 nos arredores do território dos adultos e, após esse mês, perdeu-se contato com este indivíduo. 81

Figura 5.4 – Fêmeas juvenis de Phylloscartes kronei (A = indivíduo 31; B = indivíduo 30). Fotos: Carlos Gussoni.

O indivíduo 17, anilhado em 15 de janeiro de 2012 junto com seus pais, estabeleceu sua área de vida nos arredores do ponto no qual foi capturado (Fig. 6.4- C).

Os indivíduos 27 e 28 (anilhados jovens em janeiro de 2013) parearam em setembro e permaneceram unidos até dezembro de 2013, estabelecendo suas áreas de vida a cerca de 50 m do ponto onde foram anilhados (Fig. 6.4-D e 6.4-E).

Um macho jovem (indivíduo 29), anilhado em 17 de fevereiro de 2013, estabeleceu sua área de vida a cerca de 120 m de distância do local onde foi capturado (Fig. 6.4-F). Este indivíduo, aparentemente, estava pareado no local de estabelecimento ao final do estudo.

Outros dois indivíduos (30 e 31), anilhados em 19 de fevereiro de 2013 e prováveis filhotes do indivíduo 22, estabeleceram sua área de vida em local adjacente ao território dos adultos, sendo sua presença no território dos prováveis pais bastante tolerada até maio de 2013, pelo menos (Fig. 6.4-G e 6.4-H). Estas são as primeiras informações sobre a dispersão de filhotes do gênero Phylloscartes. 82

Figura 6.4 – Dispersão dos filhotes de Phylloscartes kronei capturados na Reserva Bicudinho-do- brejo (limites da Reserva representados pelo contorno vermelho). Para cada indivíduo é apresentado o ponto de captura (quadrado branco com centro negro), onde estava nas proximidades dos pais, e sua área de vida (algumas incompletas devido ao curto período de amostragem dos indivíduos). A = Indivíduo 14 (fêmea); B = Indivíduo 15 (macho); C = Indivíduo 17 (macho); D = Indivíduo 27 (macho); E = Indivíduo 28 (fêmea); F = Indivíduo 29 (macho); G = Indivíduo 30 (fêmea); H = Indivíduo 31 (fêmea).

4.4 DISCUSSÃO

A massa corpórea de P. kronei é semelhante àquelas disponíveis na literatura para outras espécies do gênero, porém são raras as informações sobre dimorfismo sexual de massa corpórea para outras espécies de Phylloscartes. Willis e Oniki (1992) registraram uma fêmea de P. kronei pesando 7.8 g e um macho da mesma espécie pesando 8.8 g no município de Ilha Comprida, SP. Belton (1985) apresenta informações sobre a massa corpórea de um macho de P. eximius (7.5 g), seis indivíduos de P. ventralis (um macho com 9 g, uma fêmea com 8 g e quatro de sexo indeterminado com 7.5 a 8.5 g) e um macho de P. difficilis (8 g). Dick et al. (1984) apresentam dados de massa corpórea de um macho imaturo (12.8 g) e uma fêmea adulta (11 g) de P. virescens. Hilty (2003) disponibilizou informações sobre a massa corpórea de P. superciliaris (7.5 g), P. chapmani (7 a 8 g), P. poecilotis (8 g), P. ophthalmicus (11 g) e P. venezuelanus (9 g). Miller (1963) obteve valores de massa corpórea para machos (9.5 g) e fêmeas (7.6 g) de P. poecilotis. Strauch (1977) obteve o valor de 8.8 g de massa corpórea para uma fêmea de P. flavovirens. Willard et al. (1991) obtiveram valores médios de massa corpórea para 13 machos (8.8 g) e três fêmeas (7.3 g) de P. chapmani.

Dunning (2008) compilou informações sobre as massas corpóreas de 23 espécies do gênero. Os valores médios obtidos por este autor foram: P. ophthalmicus (9.2 g), P. venezuelanus (9 g), P. lanyoni (8 g), P. orbitalis (machos com 7.6 g e fêmeas com 6.6 g), P. poecilotis (8 g), P. eximius (7.5 g), P. nigrifrons (9.1 g), P. chapmani (machos com 8.8 g e fêmeas com 7.3 g), P. gualaquizae (8 g), P. flaviventris (8 g), P. parkeri (8.1 g), P. roquettei (6 g), P. paulista (não apresentou média, apenas uma variação de 7 a 8 g), P. oustaleti (10 g), P. kronei (8.3 g), P. difficilis (6.9 g), P. ceciliae (7.6 g), P. ventralis (8.3 g), P. beckeri (8.7 g), P. flavovirens (8.8 g), P. virescens (8.5 g), P. superciliaris (machos com 8.5 g e fêmeas com 7 g) e P. sylviolus (8 g).

Assim como registrado para P. kronei no presente estudo, os machos de outras espécies de Phylloscartes apresentam uma massa corpórea maior do que a das fêmeas (MILLER 1963; BELTON 1985; DICK et al. 1984; WILLARD et al. 1991; DUNNING 2008). Willard et al. (1991) fornece os valores mínimos e máximos das massas corpóreas de machos (8.0 a 9.5 g) e fêmeas (7 a 7.5 g) de P. chapmani 84

indicando a existência de um dimorfismo sexual de massa corpórea (sem sobreposição) na espécie, assim como observado para P. kronei.

As informações existentes sobre a muda de penas em Phylloscartes estão restritas aos dados publicados por Bugoni et al. (2002) para P. ventralis. Estes autores analisaram a muda de três indivíduos da espécie, encontrando indivíduos com muda de corpo em janeiro, fevereiro e abril e indivíduos com muda de cauda em abril. A muda de penas do corpo em P. kronei na Reserva Bicudinho-do-brejo foi igualmente registrada nos meses citados, porém a muda de penas da cauda foi registrada de janeiro a março.

Gussoni (2010) relatou que os jovens de P. kronei apresentam a mandíbula quase inteiramente alaranjada e a barriga sem as manchas características dos adultos, sem maiores detalhes e Fitzpatrick et al. (2004) descreveram o juvenil como apresentando uma plumagem mais esmaecida que a do adulto. As informações obtidas no presente projeto permitem uma descrição mais detalhada da plumagem dos filhotes recém-saídos do ninho e juvenis.

No presente estudo foram registrados dois itens alimentares inéditos para a espécie: Diptera e Blattodea (ver compilações em FITZPATRICK et al. 2004; GUSSONI 2010; e GUSSONI e SANTOS 2011a). Gussoni (2010) relatou que lagartas de Lepidoptera são itens comuns na dieta da espécie, bem como constatou que tettigoniídeos e heterópteros são presas pouco registradas.

Das espécies registradas em bandos mistos com P. kronei na Reserva Bicudinho-do-brejo, 17 ainda não tinham sido registradas por outros autores nos bandos frequentados por P. kronei (GUSSONI 2010). Segundo Gussoni e Santos (2011a), P. kronei é um seguidor esporádico de bandos mistos, corroborando com o observado na Reserva Bicudinho-do-brejo.

Os dados do presente estudo sugerem que P. kronei é uma espécie predominantemente monogâmica, sendo este o sistema de acasalamento mais comum entre as aves (LACK 1968) e dentre os Tyrannidae (SKUTCH 1960; FITZPATRICK et al. 2004). Segundo Stutchbury e Morton (2001), a maioria das espécies da ordem Passeriformes apresenta casais que permanecem pareados ao longo do ano, como observado para a maioria dos indivíduos no presente estudo. 85

Contudo, assim como registrado para inúmeras espécies de aves (GRIFFITH et al. 2002 encontraram paternidade extra-par em pelo menos 130 espécies estudadas com marcadores), alguns casais aparentam não possuir uma relação reprodutiva exclusiva.

Segundo Gorrell et al. (2005), casais permanentes por longos períodos de tempo são comuns em Passeriformes neotropicais. Contudo, pouco é conhecido sobre a fidelidade de casais de espécies de Tyrannidae. Lopes e Marini (2005) registraram casais de Suiriri suiriri affinis e Suiriri islerorum pareados por pelo menos duas estações reprodutivas.

A permanência de filhotes dentro ou nos arredores do território dos adultos por diversas semanas/meses já foi relatada para várias espécies de aves (MORTON et al. 2000; ROBINSON et al. 2000). Skutch (1997) afirma que jovens de Megarynchus pitangua permanecem junto aos pais por até oito meses. Em relação a outros Passeriformes, Stutchbury e Morton (2001) relatam que jovens de Hylophylax naevioides permanecem no território dos adultos por até oito semanas. Segundo Gradwohl e Greenberg (1982), os juvenis de Myrmotherula fulviventris vivem com os pais por um período de um a dois meses. Os jovens de Emberiza melodia, de acordo com Johnston (1956), provavelmente dispersam com cerca de dois meses de idade. Holleback (1974), em estudo realizado com Parus atricapillus, relata que os juvenis dessa espécie dispersam com cerca de 20 dias de idade. Em estudo realizado com outra espécie do mesmo gênero (P. major) por Greenwood et al. (1979), 25% dos machos e 10% das fêmeas estabeleceram seu primeiro território dentro ou adjacente ao território onde nasceram. Goodbody (1952) e Gibb (1954) relataram uma grande dispersão de filhotes de Parus quando estes alcançaram três ou quatro semanas de idade. No presente estudo, não foi possível determinar com precisão o tempo de permanência dos filhotes junto com os adultos após saírem do ninho. No entanto, para um dos casais este tempo foi de no máximo três meses, estando dentro do esperado para pássaros de pequeno porte, como pode ser constatado nos exemplos acima.

Dhondt (1979) relata que as movimentações de juvenis de Parus major, no verão, podem alcançar 510 m em 80% dos machos e 900 m em 80% das fêmeas. Baker e Mewaldt (1978), em estudo com Zonotrichia leucophrys, registraram jovens 86

dispersando pelo menos 113 m em relação ao local onde foram capturados pela primeira vez. Estes mesmos autores registraram jovens permanecendo por pelo menos 33 dias no local onde foram capturados. Segundo Greenberg e Gradwohl (1997), a distância média de dispersão de juvenis de Myrmotherula fulviventris foi de 1,2 vezes o tamanho do território onde nasceram. Em estudo realizado com Malurus cyaneus, Rowley (1965) recapturou fêmeas da espécie até cerca de 8 km de distância do local onde foram capturadas. Para Melospiza melodia, Johnston (1956) registrou uma distância média de dispersão dos filhotes de 185 m. Segundo Weise e Meyer (1979), a distância média de dispersão dos jovens de Parus atricapillus em relação ao ponto onde foram anilhados foi de 204 m, sendo que a maior distância registrada foi de 1160 m. No presente estudo, o indivíduo de P. kronei que estabeleceu seu território mais longe da área de vida dos adultos o fez a cerca de 120 m de distância.

5. CONCLUSÕES

O tamanho da área de vida de Phylloscartes kronei (cerca de 2 ha) é condizente com sua massa corpórea (cerca de 8,5 g). Em linhas gerais, a área de vida dos indivíduos da espécie permaneceu constante, tanto em tamanho quanto espacialmente, ao longo do estudo.

Trata-se de uma espécie pouco territorialista, com uma grande sobreposição entre as áreas de vida dos indivíduos. Foi obtido o valor de densidade populacional na área de 1,04 casais/ha.

As fêmeas apresentam uma participação no ciclo reprodutivo da espécie nitidamente maior do que os machos. A construção do ninho e incubação dos ovos é tarefa exclusiva das fêmeas, enquanto os machos participam apenas do cuidado com os filhotes dentro e fora do ninho.

A ausência de sobreposição nas massas corpóreas de machos (8,5 a 10 g) e fêmeas (7,5 a 8 g) demonstra um nítido dimorfismo sexual de massa corpórea.

O estudo da fidelidade dos casais anilhados sugere que se trata de uma espécie socialmente monogâmica.

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7. ANEXOS 7.1 Anexo A. Código de cores dos indivíduos de Phylloscartes kronei anilhados no município de Guaratuba, PR. Os números de anilhas destacados em vermelho indicam indivíduos anilhados na Lagoa do Parado; os demais foram anilhados na Reserva Bicudinho-do-brejo.

D► D► Data de Data de No metal Sexo No metal Sexo anilhamento anilhamento E▼ E▼

branco C82769 azul escuro macho 12/01/2012 C82751 macho 17/01/2012 1 18 branco vermelho

azul escuro C82770 azul escuro fêmea 12/01/2012 C82750 fêmea 12/03/2012 2 19 azul escuro amarelo

vermelho C82768 azul escuro 3 macho 12/01/2012 C82749 macho 16/03/2012 20 vermelho verde

amarelo C82767 4 fêmea 12/01/2012 azul escuro macho 27/04/2012 21 C82748 amarelo rosa-choque

verde C82765 vermelho 5 macho 12/01/2012 22 C82747 macho 29/04/2012 verde branco

rosa-choque C82764 vermelho 6 fêmea 12/01/2012 23 C82746 macho 22/05/2012 rosa-choque azul escuro

branco C82763 vermelho 7 fêmea 13/01/2012 24 C82745 fêmea 21/08/2012 rosa-choque amarelo

C82762 vermelho 8 branco macho 13/01/2012 25 C82744 fêmea 21/08/2012 vermelho verde

branco C82761 vermelho 9 macho 13/01/2012 26 C82743 fêmea 10/09/2013 amarelo rosa-choque

branco C82760 amarelo 10 fêmea 13/01/2012 27 C82742 macho 21/01/2013 verde branco

branco C82759 amarelo 11 fêmea 13/01/2012 28 C82741 fêmea 22/01/2013 azul escuro azul escuro

rosa-choque C82758 amarelo 12 macho 13/01/2012 30 C82739 fêmea 19/02/2013 branco verde

rosa-choque C82757 amarelo 13 fêmea 13/01/2012 31 C82738 fêmea 19/02/2013 vermelho rosa-choque

rosa-choque C82755 verde 14 fêmea 14/01/2012 32 C82737 fêmea 21/02/2013 amarelo branco

rosa-choque C82754 15 macho 14/01/2012 verde

rosa-choque E► C82753 fêmea 14/01/2012 Data de 16 metal Sexo azul escuro anilhamento D▼ azul escuro amarelo C82752 macho 15/01/2012 29 C82740 macho 17/02/2013 17 branco vermelho 107

7.2 Anexo B. Síntese do conhecimento atual sobre dieta e biologia reprodutiva das espécies do gênero Phylloscartes. A nomenclatura das aves segue Clements et al.

(2013) e a classificação dos insetos segue Triplehorn e Johnson (2011).

Phylloscartes poecilotis Dieta: Coleoptera, Hymenoptera, Orthoptera e material vegetal (FIERRO- CALDERÓN et al. 2006). Ninho: ninho descrito por Londoño e Muñoz (2006) pode ser na verdade de Leptopogon superciliaris (GREENEY 2009). Ninho fechado feito aparentemente de musgos (OLMSTEAD 2007). Imagens de ninhos disponíveis na internet: http://ibc.lynxeds.com/video/variegated-bristle-tyrant-pogonotriccus-poecilotis/view- nest-adult-entering-feed-nestling Cuidado parental: adulto alimentando filhote no ninho em novembro (OLMSTEAD 2007). Temporada reprodutiva: não determinada. Indivíduos em condição reprodutiva em março a maio, ninho em julho e juvenis em outubro, na Colômbia (HILTY e BROWN 1986). Ninho com filhote em novembro, no Equador (OLMSTEAD 2007).

Phylloscartes chapmani Dieta: insetos (SIGRIST 2009a).

Phylloscartes ophthalmicus Dieta: insetos (RESTALL et al. 2006). Ninho: fechado/globular, com entrada lateral. Câmara oológica densamente forrada com penas (GREENEY 2009). Imagens de ninhos disponíveis na internet: http://ibc.lynxeds.com/video/marble-faced-bristle-tyrant-pogonotriccus- ophthalmicus/view-nest-bird-arriving-feeding-another http://ibc.lynxeds.com/video/marble-faced-bristle-tyrant-pogonotriccus- ophthalmicus/bird-landing-nest-entrance-entering http://ibc.lynxeds.com/video/marble-faced-bristle-tyrant-pogonotriccus- ophthalmicus/bird-arriving-nest-feeding-chicks-leavi 108

Materiais utilizados na construção do ninho: musgos (HILTY e BROWN 1986; GREENEY 2009). Altura em relação ao solo: 7 a 18 m (HILTY e BROWN 1986; GREENEY 2009) Tamanho da postura: 2 (GREENEY 2009). Medidas dos ovos: 18,1 X 13,4 mm (GREENEY 2009). Período de incubação: 27 dias (GREENEY 2009). Período de permanência dos filhotes no ninho: pelo menos 16 dias (GREENEY 2009). Cuidado parental: ambos os adultos cuidam dos filhotes (GREENEY 2009). Temporada reprodutiva: não determinada. Ninho com ovos em outubro, no Equador (GREENEY 2009). Ninho sendo construído em junho, na Colômbia (HILTY e BROWN 1986; FITZPATRICK et al. 2004). Indivíduos em condição reprodutiva e grupos familiares contendo juvenis de setembro a dezembro, no sudeste do Peru (FITZPATRICK et al. 2004).

Phylloscartes venezuelanus Temporada reprodutiva: provavelmente de janeiro a abril/maio (FITZPATRICK et al. 2004).

Phylloscartes lanyoni Dieta: insetos (STILES 1990; COLLAR et al. 1992; GÓMEZ & AMAYA-ESPINEL 2002). Temporada reprodutiva: não determinada. Registrou-se um filhote e um ninho em março, indivíduo em condição reprodutiva em maio e grupos familiares em junho (GÓMEZ & AMAYA-ESPINEL 2002; FITZPATRICK et al. 2004). Provavelmente de março a junho (RESTALL et al. 2006).

Phylloscartes orbitalis Dieta: Araneae, Coleoptera, Hemiptera e Hymenoptera (formigas e vespas) (FITZPATRICK et al. 2004). Temporada reprodutiva: indivíduos com gônadas aumentadas e juvenis em outubro e novembro, no sudeste do Peru, sugerem temporada reprodutiva de setembro a dezembro (FITZPATRICK et al. 2004).

109

Phylloscartes eximius Dieta: insetos (incluindo lagartas de Lepidoptera) (BELTON 1994; ESQUIVEL et al. 2007). Ninho: fechado/esférico/lateral, fechado/retorta/lateral, com entrada lateral protegida por um telhado (NAROSKY e SALVADOR 1998; FITZPATRICK et al. 2004; LOMBARDI et al. 2010). Construído por ambos os indivíduos do casal (LOMBARDI et al. 2010). Imagens de ninhos disponíveis na literatura: LOMBARDI et al. (2010). Imagens de ninhos disponíveis na internet: http://www.wikiaves.com.br/425964&t=s&s=11238 Materiais utilizados na construção do ninho: musgos; materiais fixados com teia- de-aranha (NAROSKY e SALVADOR 1998; FITZPATRICK et al. 2004; LOMBARDI et al. 2010). Altura em relação ao solo: 1 a 8 m (NAROSKY e SALVADOR 1998; LOMBARDI et al. 2010). Tamanho da ninhada: 2 (NAROSKY e SALVADOR 1998). Temporada reprodutiva: agosto a janeiro (NAROSKY e SALVADOR 1998; FITZPATRICK et al. 2004).

Phylloscartes ventralis Dieta: Araneae, Coleoptera, Diptera, Hemiptera, Hymenoptera (incluindo Formicidae e vespas), Isoptera, Lepidoptera (incluindo lagartas), Mantodea, Odonata, Orthoptera e frutos (PINESCHI 1990; ROUGÈS e BLAKE 2001; GUERRA e MARINI 2002; FITZPATRICK et al. 2004; OLSON e ALVARENGA 2006; SMITH e BETUEL 2006; MARTINS et al. 2007). Frutos registrados na dieta: Rapanea lineata, Struthanthus concinnus e Trichilia claussenii (PINESCHI 1990; GUERRA e MARINI 2002; MARTINS et al. 2007). Ninho: fechado/globular/lateral (maioria dos ninhos na literatura), com entrada lateral protegida por um telhado. Alguns ninhos registrados eram pendentes, havendo também ninhos elipsoidais (DABBENE 1919; KLIMAITIS 1984; NAROSKY e SALVADOR 1998; FITZPATRICK et al. 2004; SMITH e BETUEL 2006; DE LA PEÑA 2010; KIRWAN et al. 2010). 110

Imagens de ninhos disponíveis na literatura: Dabbene (1919), Narosky e Salvador (1998), Azpiroz (2003), De la Peña (2006), Smith e Betuel (2006), De la Peña (2010). Imagens de ninhos disponíveis na internet: http://www.wikiaves.com.br/126775&t=s&s=11239 http://www.wikiaves.com.br/102707&p=17&t=s&s=11239 http://www.wikiaves.com.br/250933&t=s&s=11239 Materiais utilizados na construção do ninho: fibras vegetais, fibras de trepadeiras, folhas secas, gavinhas, lianas, líquenes, musgos, palha, pequenos gravetos, plumas, radículas, teia-de-aranha e Tillandsia usneoides; materiais podem ser fixados com teia-de-aranha (DABBENE 1919; BELTON 1994; NAROSKY e SALVADOR 1998; FITZPATRICK et al. 2004; DE LA PEÑA 2010; KIRWAN et al. 2010). Forrado interiormente com plumas e radículas (DABBENE 1919; DE LA PEÑA 2010). Altura em relação ao solo/água: 1,5 a 7 m (KLIMAITIS 1984; BELTON 1994; NAROSKY e SALVADOR 1998; SMITH e BETUEL 2006; AUER et al. 2007, DE LA PEÑA 2010). Tamanho da postura: 3; encontrados ninhos com 1 e 2 ovos porém, provavelmente, não foi verificado se foram postos outros ovos (DABBENE 1919; SMYTH 1928; KLIMAITIS 1984; BELTON 1994; NAROSKY e SALVADOR 1998; FITZPATRICK et al. 2004; SMITH e BETUEL 2006; AUER et al. 2007; DE LA PEÑA 2010). Medidas dos ovos: Nehrkorn (1910): 17,0 X 13,5 mm Dabbene (1919): 17,0 X 12,5 mm. Smyth (1928): 15,0 a 16,0 X 12 mm. Schönwetter (1968): P. ventralis ventralis - 16,7 a 18,0 X 12,5 a 13,5 mm; média de 17,2 X 13,0 mm; 1,5 g. P. ventralis tucumanus – 15,0 a 17,5 X 12,0 a 12,6 mm; média de 16,2 X 12,2 mm; 1,3 g. Klimaitis (1984): 17,2 X 12,9 mm e 17,4 X 13,2 mm. Narosky e Salvador (1998): média de 16,7 X 12,6 mm. Zelich (In: Narosky e Salvador 1998): 17,7 X 13,0 mm. Auer et al. (2007): média de 17,0 X 12,9 mm e 1,37 g. De la Peña (2010): 18,7 a 19,2 X 13,0 a 13,6 mm; média de 18,9 X 13,3 mm 111

Período de incubação: 17,8 dias (AUER et al. 2007). Período de permanência dos filhotes no ninho: 17,1 dias (AUER et al. 2007). Cuidado parental: incubação dos ovos realizada pela fêmea e filhotes alimentados por ambos os indivíduos do casal (SMITH e BETUEL 2006; AUER et al. 2007). Klimaitis (1984) registrou juvenis acompanhados pelos adultos em janeiro. Adultos retiram os sacos fecais após os eventos de alimentação dos filhotes (SMITH e BETUEL 2006). Temporada reprodutiva: outubro a janeiro na Argentina (NAROSKY e SALVADOR 1998, FITZPATRICK et al. 2004). Agosto a dezembro no Brasil (BELTON 1985, 1994). Juvenis em novembro no Peru (FITZPATRICK et al. 2004).

Phylloscartes kronei Dieta: Araneae, Coleoptera (incluindo Anobiidae, Coccinelidae e Curculionidae), Heteroptera, Hymenoptera (incluindo Formicidae, Chalcidoidea e Microhymenoptera), Lepidoptera (adultos e larvas), Orthoptera (incluindo um Tettigoniidae do gênero Anaulacomera) e frutos (FONTANA et al. 2003; SIGRIST 2005; STTAGEMEIER 2008; GUSSONI 2010; GUSSONI e SANTOS 2011a). Frutos registrados na dieta: Clusia criuva, Myrcia pulchra, Schinus sp. e Ternstroemia brasiliensis (FONTANA et al. 2003; STTAGEMEIER 2008; GUSSONI e SANTOS 2011a). Ninho: fechado/globular/lateral (KIRWAN et al. 2010). Imagens de ninhos disponíveis na literatura: Remold (2002). Materiais utilizados na construção do ninho: folhas secas, líquenes e musgos (REMOLD e RAMOS-NETO 1995; STRAUBE et al. 2004). Altura em relação ao solo: 1,3 m (REMOLD e RAMOS-NETO 1995). Tamanho da ninhada: 2 (REMOLD e RAMOS-NETO 1995). Cuidado parental: Willis e Oniki (1992) mencionam filhotes sendo alimentados pelos pais fora do ninho no mês de dezembro. Temporada reprodutiva: setembro a dezembro (FITZPATRICK et al. 2004).

112

Phylloscartes beckeri Dieta: Coleoptera (incluindo Curculionidae), Dermaptera, Diptera (Brachycera; adultos e larvas), Hemiptera e Lepidoptera (GONZAGA e PACHECO 1995). Temporada reprodutiva: deve compreender os meses de setembro a fevereiro (FITZPATRICK et al. 2004).

Phylloscartes virescens Dieta: Hemiptera (Auchenorrhyncha, Cicadellidae) (HAVERSCHMIDT e MEES 1994) e frutos (SIGRIST 2009a). Ninho: constrói um ninho fechado com entrada lateral (RESTALL et al. 2006). Temporada reprodutiva: deve compreender os meses de dezembro a março (FITZPATRICK et al. 2004).

Phylloscartes gualaquizae Dieta: provavelmente artrópodes (FITZPATRICK et al. 2004).

Phylloscartes nigrifrons Dieta: insetos, aranhas e, possivelmente, frutos (FITZPATRICK et al. 2004, RESTALL et al. 2006).

Phylloscartes superciliaris Dieta: insetos (incluindo Coleoptera) e, eventualmente, pequenos frutos (STILES e SKUTCH 1989, HILTY 2003, FITZPATRICK et al. 2004, RESTALL et al. 2006). Frutos registrados na dieta: Miconia e Trema (HILTY 2003, FITZPATRICK et al. 2004). Temporada reprodutiva: na Costa Rica deve compreender os meses de março a junho (STILES e SKUTCH 1989, FITZPATRICK et al. 2004).

Phylloscartes ceciliae Dieta: Orthoptera (Tettigoniidae) (COLLAR et al. 1992). Ninho: fechado/globular/pendente (COLLAR et al. 1992). Materiais utilizados na construção do ninho: material semelhante a musgo (COLLAR et al. 1992). Altura em relação ao solo: 6 m (COLLAR et al. 1992). 113

Cuidado parental: Teixeira (1987) observou um imaturo sendo alimentado por dois adultos em novembro. Collar et al. (1992) registraram um adulto alimentando filhote (s) no ninho em outubro. Temporada reprodutiva: possivelmente ocorre entre setembro e fevereiro (COLLAR et al. 1992, FITZPATRICK et al. 2004).

Phylloscartes flaviventris Dieta: insetos (FITZPATRICK et al. 2004). Temporada reprodutiva: a única informação disponível sobre a reprodução dessa espécie é a observação de grupos familiares em fevereiro (FITZPATRICK et al. 2004), indicando o final do período reprodutivo nesse mês ou em meses próximos.

Phylloscartes parkeri Dieta: Araneae, Coleoptera, Diptera, Hemiptera, Hymenoptera (formigas e vespas) e Lepidoptera (FITZPATRICK et al. 2004). Ninho: fechado/globular/lateral (R. AHLMAN, com. pess. 2011). Imagens de ninhos disponíveis na internet: http://www.pbase.com/ahlman/image/107062240 Materiais utilizados na construção do ninho: musgos (R. AHLMAN, com. pess. 2011). Altura em relação ao solo: 6 m (R. AHLMAN, com. pess. 2011). Temporada reprodutiva: Fitzpatrick et al. (2004) relata que aves com gônadas aumentadas e juvenis foram observados em novembro, no sudeste do Peru, sugerindo que a época reprodutiva dessa espécie ocorra de setembro a dezembro.

Phylloscartes roquettei Dieta: insetos (SNETHLAGE 1928; WILLIS e ONIKI 1991; SIGRIST 2009b). Ninho: fechado/retorta/pendente (KIRWAN et al. 2004). Globular, com um curto tubo de acesso lateral (FITZPATRICK et al. 2004; OLMOS e SILVEIRA 2008; ALBANO 2009). Construído por ambos os indivíduos do casal (FITZPATRICK et al. 2004; KIRWAN et al. 2004; OLMOS e SILVEIRA 2008; SIGRIST 2009b). Imagens de ninhos disponíveis na literatura: Kirwan et al. (2004), Albano (2009), Minns et al. (2010).

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Imagens de ninhos disponíveis na internet: http://www.wikiaves.com.br/69695&t=s&s=11245 http://www.wikiaves.com.br/243591&t=s&s=11245&p=1 http://www.arkive.org/minas-gerais-tyrannulet/phylloscartes-roquettei/image- G42860.html Materiais utilizados na construção do ninho: folhas mortas, gravetos secos, líquenes, palha e radículas finas; materiais fixados com teia-de-aranha (FITZPATRICK et al. 2004; KIRWAN et al. 2004; ALBANO 2009). Altura em relação ao solo: 8 a 12 m (FITZPATRICK et al. 2004; KIRWAN et al. 2004; SIGRIST 2009b; ALBANO 2009). Cuidado parental: um filhote foi observado sendo alimentado fora do ninho por um adulto em dezembro (ALBANO 2009). Temporada reprodutiva: nidifica entre outubro e fevereiro (SIGRIST 2009b).

Phylloscartes paulista Dieta: insetos (CLAY et al. 1998; BODRATI e COCKLE 2006). Ninho: Constrói um ninho fechado de material vegetal seco, com entrada lateral (REMOLD 2002; CADORIN 2010). Imagens de ninhos disponíveis na internet: http://www.wikiaves.com.br/275209&t=s&s=11246 http://www.wikiaves.com.br/275223&p=1&t=c&c=3523206&s=11246 Altura em relação ao solo: 3 m (T. J. CADORIN, com. pess. 2011) Temporada reprodutiva: setembro a dezembro (FITZPATRICK et al. 2004).

Phylloscartes oustaleti Dieta: artrópodes (FITZPATRICK et al. 2004). Ninho: fechado/globular/pendente (LIMA 2008; COSTA 2010). Imagens de ninhos disponíveis na internet: http://www.wikiaves.com.br/223181&t=s&s=11247 Tamanho da postura: média de 2,5 ovos/ninho (LIMA 2008). Temporada reprodutiva: deve compreender os meses de setembro a dezembro (FITZPATRICK et al. 2004). Indivíduo com material para ninho no bico em agosto e ninho em uso fotografado em outubro (COSTA 2010).

115

Phylloscartes difficilis Dieta: insetos (incluindo Lepidoptera) e frutos (PINESCHI 1990; FITZPATRICK et al. 2004; SIGRIST 2005; KIRWAN 2009). Frutos registrados na dieta: Rapanea gardneriana, Rapanea lineata e Rapanea villosissima (PINESCHI 1990). Ninho: fechado/retorta/pendente, com longa entrada tubular (KIRWAN 2009). Imagens de ninhos disponíveis na literatura: Kirwan (2009). Materiais utilizados na construção do ninho: musgos (KIRWAN 2009). Altura em relação ao solo: 1,2 m (KIRWAN 2009). Cuidado parental: ambos os adultos alimentam os filhotes (KIRWAN 2009). Temporada reprodutiva: provavelmente ocorre de setembro a janeiro (FITZPATRICK et al. 2004). Um adulto com material para ninho no bico foi fotografado no mês de novembro (MINNS et al. 2010).

Phylloscartes sylviolus Dieta: insetos e pequenos frutos (SIGRIST 2005). Ninho: entre fechado/globular/lateral e fechado/retorta/pendente, com entrada lateral (NAROSKY e SALVADOR 1998, FITZPATRICK et al. 2004, KIRWAN et al. 2010). Construído por ambos os indivíduos do casal (NAROSKY e SALVADOR 1998, KIRWAN et al. 2010). Imagens de ninhos disponíveis na literatura: Remold (2002). Materiais utilizados na construção do ninho: fibras vegetais, líquenes, musgos, pedaços de folhas verdes e secas, teia-de-aranha e Tillandsia sp. Câmara oológica forrada com fibras vegetais (NAROSKY e SALVADOR 1998; FITZPATRICK et al. 2004, KIRWAN et al. 2010). Altura em relação ao solo: 10 a 25 m (NAROSKY e SALVADOR 1998; FITZPATRICK et al. 2004; KIRWAN et al. 2010). Tamanho da postura: Kirwan et al. (2010) registraram um ninho com um ovo em novembro, afirmando que, provavelmente, a postura estava incompleta. Cuidado parental: observado um adulto alimentando um juvenil fora do ninho em fevereiro, no Paraguai (KIRWAN et al. 2010). No Brasil, observados adultos com filhotes em fevereiro (FITZPATRICK et al. 2004). Temporada reprodutiva: registros de reprodução entre os meses de agosto e fevereiro (NAROSKY e SALVADOR 1998; REMOLD 2002; FITZPATRICK et al. 116

2004, KIRWAN et al. 2010). Na Argentina a temporada reprodutiva ocorre de agosto a outubro (FITZPATRICK et al. 2004).