Phylogénie Et Evolution Du Comportement Social Chez Les Blattes Et Les Termites

UFR des Sciences de la Vie Ecole Doctorale Diversité du Vivant

THÈSE DE DOCTORAT DE L’UNIVERSITÉ PIERRE ET MARIE CURIE Spécialité Sciences de la Vie Présentée et soutenue publiquement le 23 novembre 2007 par Frédéric LEGENDRE Pour obtenir le grade de Docteur de l’Université Pierre et Marie Curie – Paris VI Phylogénie Et Evolution Du Comportement Social Chez Les Blattes Et Les Termites

Composition du Jury :

Président : LE GUYADER Hervé - Université Pierre et Marie Curie, Paris, France

Rapporteurs : ROISIN Yves - Université Libre de Bruxelles, Belgique WENZEL John - Ohio State University, Columbus, Etats-Unis

Examinateurs : HAUSBERGER Martine - Université de Rennes I, France GRANDCOLAS Philippe - Directeur de thèse, CNRS, Paris, France

UMR CNRS 5202 – MNHN Département Systématique et Evolution

Re m e r c i e m e n t s

our ces traditionnels remerciements, ceux qui aiment se délecter de formules toutes plus originales les unes que les autres seront déçus. Je ne serai pas particulièrement P innovant mais ces remerciements auront le mérite d’être sincères. Je remercie tout d’abord Philippe Grandcolas de m’avoir encadré durant ces trois années de thèse. En plus de conditions de travail décentes, il m’a permis d’établir des relations avec des collaborateurs multiples, de participer à des congrès internationaux et de m’initier au travail de terrain en Guyane française. Je souhaite à tout doctorant de pouvoir accéder naturellement à l’ensemble de ces conditions comme cela a été le cas pour moi. Bref, j’ai pu m’épanouir pleinement en découvrant les multiples facettes de ce métier passionnant qu’est la recherche.

Je remercie Louis Deharveng, directeur de l’UMR CNRS 5202, de m’avoir accueilli dans son équipe dans laquelle j’ai pu bénéficier de conditions pleinement satisfaisantes pour travailler.

Je remercie Martine Hausberger (Université de Rennes I), Hervé Le Guyader (Université de Paris VI), Yves Roisin (Université libre de Bruxelles) et John Wenzel (Ohio State University) d’avoir accepté de faire partie du jury de ma thèse.

Je remercie Cyrille D’Haese, Laure Desutter-Grandcolas et Judith Najt d’avoir accepté de co-diriger cette thèse et d’avoir répondu à chacune de mes sollicitations.

Je remercie Mike Whiting de la Brigham Young University (Utah, USA) et tous les membres de son laboratoire (Alison, Gavin, Katharina, Kelly, Mark, Stephen) de m’avoir accueilli chaleureusement pendant deux mois et d’avoir mis à ma disposition toutes les facilités techniques de séquençage moléculaire dont j’avais besoin. Mike a aussi été un interlocuteur de très bon conseil pour la rédaction de divers manuscrits. Merci à Gavin Svenson de m’avoir aimablement fourni quelques séquences de mantes. Je remercie également tous les universitaires que j’ai croisés durant mon séjour et qui ont facilité mon intégration.

Je remercie Pierre Deleporte de m’avoir accueilli à la station biologique de Paimpont et d’avoir mis à ma disposition un local et tout le matériel nécessaire au bon déroulement de mes observations éthologiques. Je le remercie également de s’être occupé des diverses tâches administratives pour chacune de mes venues et pour nos diverses discussions toujours très enrichissantes.

Je remercie Christian Bordereau (Université de Bourgogne) d’avoir consacré de son temps pour la collecte d’échantillons de termites, pour leur identification et pour mon séjour à Dijon qui s’est déroulé dans d’excellentes conditions grâce à lui. Je remercie également Eliana Cancello (Universidade de São Paulo), Théo Evans (CSIRO Entomology, Canberra) et Jérôme Vuillemin (ORLAT, La Réunion) de m’avoir fourni divers spécimens de termites.

Je remercie Laure Desutter-Grandcolas et Tony Robillard d’avoir accepté de relire cette thèse et pour leurs diverses suggestions et commentaires qui ont contribués à éclaircir ce manuscrit.

Je remercie Tony Robillard pour toutes les discussions professionnelles et personnelles que nous avons pu avoir. Elles ont été source de réflexion et de détente, deux ingrédients important pour le bon déroulement d’un doctorat.

iii Je remercie toutes les personnes avec qui j’ai eu l’occasion d’échanger mes points de vue et plus particulièrement Mikaël Agolin, Jérôme Murienne et Roseli Pellens. Tous ces échanges ont été fructueux et important pour moi.

Je remercie André Nel de m’avoir fait partager son expérience sur les données fossiles de termites.

Je remercie le Ministère de l’Education Nationale et de la Recherche, l’Ecole Doctorale Diversité du Vivant (ED 392) de l’Université Paris VI, Philippe Janvier et son programme pluriformation et la Willi Hennig Society de m’avoir apporté un soutien financier durant cette thèse.

Je remercie Andres Varon et Ward Wheeler (American Museum of National History, New York) d’avoir toujours répondu rapidement à chacune de mes questions et remarques, notamment concernant le développement du programme POY4 et de ses nouvelles commandes.

Je remercie toutes les personnes qui m’ont permis de m’adonner à mon sport favori, le football, que ce soit à Liffré, à Maisons-Alfort ou aux quatre coins de Paris avec l’AS Muséum. J’ai une pensée toute particulière pour les Liffréens avec qui j’ai partagé de nombreuses années sur et autour d’un terrain.

Je remercie tous ceux qui m’ont permis de me changer les idées durant ces trois années et notamment les « Charles-Henri » et autres « Marie-Chantale » de la « villa » de Noirmoutier. Ils se reconnaitront. Merci également à Guillaume et Samuel pour la visite de la « vraie » Charente. : c’était humide mais très agréable et couronné de succès qui plus est !

Je remercie les « vétos » de Châto sans qui mon parcours n’aurait pas été le même. Je pense bien évidemment à « Swatch » et « Taxi ». Bien entendu, je n’oublie pas mon acolyte de toujours, « Manix » pour tous les bons moments que nous avons (et que nous allons) passés ensemble.

Je remercie Damien d’avoir continué à me donner régulièrement de ses nouvelles des quatre coins du monde, alors que je ne prenais pas toujours le temps d’en faire autant.

Je remercie Evelyne, Julien et leurs proches de m’avoir toujours accueilli avec le sourire sur les quais de Valognes et à Réville.

Je remercie ma famille de m’avoir toujours soutenu et de m’accueillir à bras ouverts chaque fois que je « redescends au pays ». Leur présence a toujours été la source d’un réconfort formidable. Merci donc à mes parents Francis et Nicole, mes frères Florian et Sébastien, ma belle-sœur Sabrina et mon petit filleul Théo.

Je remercie Marie de sa présence et de son soutien indéfectible. Merci de m’avoir grandement assisté pour la mise en forme de ce mémoire ; merci d’avoir scanné la plupart des documents intégrés dans cette thèse ; merci de l’avoir relue en intégralité et de m’avoir fait part de tes commentaires. Sur un plan plus personnel, je te remercie pour le quotidien et n’entrerai pas dans les détails car cela ne concerne que nous.

Je remercie tous mes proches qui ont toujours su me manifester leur amour ou leur amitié. Un grand merci également à ceux qui ont pu se déplacer pour la soutenance, cela fait très chaud au cœur.

Enfin, je remercie tous ceux que j’ai pu oublier et j’espère qu’ils me pardonneront ce méfait. iv Le jour où l’on aura inventé la machine à remonter le temps, on pourra enfin cesser de chercher midi à quatorze heures.

Da c (1981)

Le doute n’est pas au-dessous du savoir mais au-dessus.

Al a i n (1932)

Ta b l e d e s Ma t i è r e s

Re m e r c i e m e n t s iii Ta b l e d e s Ma t i è r e s vii Ta b l e d e s Fi g u r e s xiii Li s t e d e s Ta b l e a u x xvii

In t r o d u c t i o n 1

Ch a p i t r e I : An a l y s e d u c o n t e x t e e t e n j e u x d e l’é t u d e 7

I.1. Co m p o r t e m e n t a n i m a l , systématique e t p h y l o g é n i e : h i s t o r i q u e 10 I.2. Co m p o r t e m e n t s o c i a l : i n t é r e t d e s o n é t u d e e t c l a s s i f i c at i o n d e s c a t é g o r i e s s o c i a l e s 15 I.2.1. Définitions, paradoxe et intérêts du comportement social 15 I.2.2. Classification des catégories sociales 18 I.3. Sé l e c t i o n n a t u r e l l e , a d a p t a t i o n , e x a p t a t i o n e t t e n d a n c e s é v o l u t i v e s 23 I.3.1. Sélection naturelle, adaptation et exaptation 23 I.3.2. Les lois et tendances évolutives en biologie de l’évolution 25 I.4. Th é o r i e s d e l a s o c i a l i t é e t n i v e a u x d e s é l e c t i o n 27 I.5. La n o t i o n d e c o n t r a i n t e é v o l u t i v e e n b i o l o g i e 34 I.6. Ob j e c t i f s e t p r oblématiques d e l’é t u d e 38

Ch a p i t r e II : Ma t é r i e l s e t m é t h o d e s 41

II.1. Ma t é r i e l s biologiques 44 II.1.1. Position et structure phylogénétiques des Dictyoptères 44 II.1.2. Relations phylogénétiques et socialité chez les blattes 45 II.1.3. Phylogénie et eusocialité chez les termites 49 II.2. Mé t h o d e s phylogénétiques 53 II.2.1. Constitution du jeu de données 53 ǲǲSélection et obtention des taxons 53 ǲǲSélection des caractères moléculaires 57 ǲǲObtention des caractères moléculaires 58 II.2.2 Concepts et méthodes phylogénétiques 60 ǲǲHypothèses d’homologie et notion d’alignement 60

vii ǲǲCritères d’optimalité 63 ǲǲStratégie d’analyse 65 II.2.3 Robustesse, soutien et indices associés aux arbres 67 ǲǲLongueur d’arbre, indices de cohérence et de rétention 67 ǲǲValeurs de soutien : Bootstrap, Jackknife et Bremer 68 ǲǲValeur de stabilité via l’analyse de sensibilité 70 II.3. Ob s e r v a t i o n s c o m p o r t e m e n t a l e s 71 II.3.1 Sélection de l’échantillon d’étude 71 II.3.2 Protocole expérimental 72 ǲǲDispositif technique et matériel d’étude 72 ǲǲQuelle quantité de données faut-il recueillir ? 74 ǲǲObservations in vivo ou au laboratoire 75 II.4. Ph y l o g é n i e e t c o m p o r t e m e n t 78 II.4.1 Bref historique de l’analyse phylogénétique du comportement 78 II.4.2 L’analyse phylogénétique de séquences comportementales stéréotypées 79 II.4.3 Apport d’une nouvelle méthodologie pour l’analyse phylogénétique de séquences comportementales non-stéréotypées (Legendre et al., accepté – voir annexe III) 80 ǲǲEtablissement de la méthode de « l’event-pairing successif » 80 ǲǲUn exemple d’application : le comportement grégaire chez des blattes Zetoborinae 84 ǲǲBiais potentiels de la méthode d’event-pairing successif 88 ǲǲAvantages et limites de cette approche 91

Ch a p i t r e III : Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l c h e z l e s b l a t t e s : r é v e r s i b i l i t é , c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n 95

III.1. In t r o d u c t i o n e t p r oblématiques 98 III.2. Ph y l o g é n i e d e s Bl a b e r i d a e 100 III.2.1. Historique de la classification des Blaberidae 100 III.2.2. Matériels et Méthodes 105 ǲǲEchantillonnages 105 ǲǲMéthodes phylogénétiques 107 III.2.3.Résultats 109 ǲǲAnalyses séparées 109 ǲǲAnalyses combinées 119 Données moléculaires complètes 119 viii Données moléculaires sans les séquences de Thanatophyllum akinetum 122 Données moléculaires et morphologiques 125 III.2.4. Discussion 127 ǲǲInformation apportée par les différents marqueurs moléculaires 127 ǲǲInstabilité phylogénétique et artefacts de reconstructions 129 ǲǲPhylogénie des Blaberidae 132 III.3. Et u d e d u c o m p o r t e m e n t 135 III.3.1. Analyses statistiques des données comportementales 135 III.3.2. Analyses phylogénétiques des données comportementales 139 III.3.3. Discussion 144 III.4. Ré v e r s i b i l i t é d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l e t c o n t r a i n t e phylogénétique 148 III.4.1. Notion de réversibilité 148 III.4.2. Optimisations des transitions comportementales, autapomorphies de la blatte solitaire 149 III.4.3. Contrainte phylogénétique et évolution vers un mode de vie solitaire 152 III.5. Co m p o r t e m e n t s o c i a l e t e x a p t a t i o n 154 III.5.1. Valeur exaptative du grégarisme dans l’évolution du comportement social 154 III.5.2. Optimisations des transitions comportementales, autapomorphies de la blatte subsociale et de quelques espèces grégaires 156 ǲǲAutapomorphies de Parasphaeria boleiriana 156 ǲǲAutapomorphies et synapomorphies de Lanxoblatta emarginata et Phortioeca nimbata 157 ǲǲAutapomorphies des Blaberinae 158 III.5.3. Discussion 159 ǲǲInteractions comportementales de Parasphaeria boleiriana et exaptation du comportement social 159 ǲǲInteractions comportementales et influence du milieu de vie 161 III.6. Di s c u s s i o n g é n é r a l e 162 III.6.1.Phylogénie des Blaberidae 162 III.6.2.Données comportementales et phylogénie 164 III.6.3.Evolution du comportement social 165

ix Ch a p i t r e IV : Ev o l u t i o n d e s c a s t e s c h e z d e s In s e c t e s e u s o c i a u x : l e s t e r m i t e s 169

IV.1. In t r o d u c t i o n e t p r oblématiques 172 IV.2. Ph y l o g é n i e d e s t e r m i t e s 174 IV.2.1. Historique de la classification des termites 174 IV.2.2. Matériels et Méthodes 176 ǲǲEchantillonnage 176 ǲǲMéthodes phylogénétiques 178 IV.2.3. Résultats 181 ǲǲAnalyses séparées 181 ǲǲAnalyses combinées 191 IV.2.4. Discussion 196 ǲǲInformation apportée par les différents marqueurs moléculaires 196 ǲǲPhylogénie des termites 198 ǲǲConfrontation de la phylogénie des termites aux données fossiles 202 IV.3. Or i g i n e d e l a c a s t e d e s o u v r i e r s (a r t i c l e l e g e n d r e e t a l ., s o u m i s -b – An n e x e V) 205 IV.3.1. Théories sur l’évolution des castes et sur le comportement de fourragement 205 IV.3.2. Optimisations des caractères d’intérêt 206 IV.3.3. Discussion 211 IV.4. Ev o l u t i o n d u polyphénisme : é t u d e d e s s c h é m a s d e développement 214 IV.4.1. Théories sur l’évolution du polyphénisme 214 IV.4.2. Matériels et méthodes 216 IV.4.3. Résultats 219 IV.4.4. Discussion 226 ǲǲNotions de convergence, parallélisme et contraintes de développement 226 ǲǲEvolution des séquences de développement et du polymorphisme chez les termites 228 ǲǲEvolution du timing de différenciation entre les voies de développement sexuée et stérile 231 IV.5. Di s c u s s i o n g é n é r a l e 232 IV.5.1. Phylogénie des termites 232 IV.5.2. Evolution 234 IV.5.3. Codage des caractères et avancées méthodologiques 237 x Ch a p i t r e V : Di s c u s s i o n g é n é r a l e e t p e r s p e c t i v e s 239

V.1. Re c o n s t r u c t i o n phylogénétique 242 V.2. Av a n c é e s méthodologiques e n p h y l o g e n i e : i n t é g r a t i o n d e d o n n é e s c o m p o r t e m e n t a l e s e t d e développement 245 V.3. Te n d a n c e s é v o l u t i v e s e t f a c t e u r s é v o l u t i f s 248

Ré f é r e n c e s Bi b l i o g r a p h i q u e s 255

Li s t e d e s An n e x e s 271

An n e x e i 273 An n e x e ii 275 An n e x e III 277 An n e x e IV 313 An n e x e v 339 An n e x e VI 377 An n e x e VII 381 An n e x e VIII 385 An n e x e IX 387 An n e x e x 389 An n e x e XI 393 An n e x e XII 397

Ta b l e d e s Fi g u r e s

Figure 1.1 : Extrait du chapitre XIII de l’œuvre de Darwin (1859). 10 Figure 1.2 : Comportement de courre de l’épinoche. 11 Figure 1.3 : Approche cladistique de la classification des catégories sociales. 22 Figure 1.4 : Adaptation, exaptation et le critère historique. 24 Figure 1.5 : Extrait du chapitre VI de l’œuvre de Darwin (1859). 24 Figure 1.6 : Extrait du chapitre V de l’ouvrage de Darwin (1871). 30 Figure 1.7 : Grilles de transformation de D’Arcy Thompson. 34 Figure 1.8 : Pendentif de la cathédrale Saint Marc. 35 Figure 1.9 : Représentation tridimensionnelle de l’espace des possibles. 36 Figure 1.10 : Le triangle « aptif » de Gould (2002). 37

Figure 2.1 : Sclérite L2d des genitalia de Lanxoblatta et Phortioeca. 45 Figure 2.2 : Larves de Pseudoglomeris sp. 46 Figure 2.3 : Diversité des Blaberidae. 47 Figure 2.4 : Diversité des nids chez les termites. 49 Figure 2.5 : Soldats de Trinervitermes sp. et de Zootermopsis nevadensis. 50 Figure 2.6 : Diversité des termites. 51 Figure 2.7 : Critère de position connexion (d’après Lecointre et Le Guyader, 2001). 61 Figure 2.8 : Alignements de séquences nucléotidiques. 62 Figure 2.9 : Principe d’Optimisation Directe (Wheeler, 1996). 63 Figure 2.10 : Fonctionnement de l’algorithme de « Tree Bisection Reconnection ». 66 Figure 2.11 : Exemple de valeur de soutien : la valeur de Bremer. 69 Figure 2.12 : Relations phylogénétiques au sein des Blaberidae Grandcolas (1993). 71 Figure 2.13 : Dispositif expérimental utilisé en éthologie. 73 Figure 2.14 : Courbe d’accumulation pour l’espèce Eublaberus distanti. 74 Figure 2.15 : Principes de l’event-pairing successif. 82 Figure 2.16 : Résultats d’analyse avec la méthode de l’event-pairing successif. 86

Figure 3.1 : Relations phylogénétiques des blattes d’après Princis (1960). 100 Figure 3.2 : Relations phylogénétiques des blattes d’après McKittrick (1964). 101 Figure 3.3 : Phylogénie du complexe Blaberoïde d’après McKittrick (1964). 102 Figure 3.4 : Relations phylogénétiques au sein des Blaberidae. 104 Figure 3.5 : Analyse cladistique du 12S en optimisation directe. 111 Figure 3.6 : Analyse cladistique du 16S en optimisation directe. 112 Figure 3.7 : Analyse cladistique du 18S en optimisation directe. 113 Figure 3.8 : Analyse cladistique du 28S en optimisation directe. 114 Figure 3.9 : Analyse cladistique du COI. 116

xiii Figure 3.10 : Analyse cladistique du COII. 117 Figure 3.11 : Analyse cladistique des données morphologiques. 118 Figure 3.12 : Analyse cladistique combinée des marqueurs moléculaires. 120 Figure 3.13 : Analyse en ML des six marqueurs moléculaires combinés. 121 Figure 3.14 : Analyse cladistique combinée des molécules (sans Thanatophyllum). 123 Figure 3.15 : Analyse cladistique combinée des molécules (sans Thanatophyllum) et de la morphologie. 126 Figure 3.16 : Photos de Thanatophyllum akinetum et de Diploptera punctata. 130 Figure 3.17 : Prépuce de Phoetalia pallida et d’Eublaberus posticus. 132 Figure 3.18 : Phoetalia en position de repos et exécutant le comportement d’élévation. 136 Figure 3.19 : Analyse cladistique des répertoires comportementaux. 141 Figure 3.20 : Analyse cladistique des données comportementales. 141 Figure 3.21 : Analyse cladistique combinée des molécules (sans Thanatophyllum), de la morphologie et du comportement. 143 Figure 3.22 : Tronc creux observé en Guyane française. 145 Figure 3.23 : Optimisation du comportement sur la topologie de référence. 151 Figure 3.24 : Ecorces se soulevant légèrement sur un arbre mort. 157 Figure 3.25 : Nombre d’autapomorphies comportementales versus richesse du répertoire comportemental. 160 Figure 3.26 : Photos de Lanxoblatta emarginata et de Phortioeca nimbata. 161 Figure 3.27 : Photos de Phoetalia pallida et de Schultesia lampyridiformis. 162 Figure 3.28 : Topologie de référence présentée sous la forme d’un phylogramme. 163 Figure 3.29 : « Bivouac » de fourmis légionnaires. 167

Figure 4.1 : Têtes de soldats de trois genres de Termitidae. 172 Figure 4.2 : Principales hypothèses de relations phylogénétiques au sein des termites. 175 Figure 4.3 : Analyse cladistique du 12S. 183 Figure 4.4 : Analyse cladistique du 16S. 184 Figure 4.5 : Analyse cladistique du 18S. 185 Figure 4.6 : Analyse cladistique du 28S. 186 Figure 4.7 : Analyse cladistique du COI. 188 Figure 4.8 : Analyse cladistique du COII. 189 Figure 4.9 : Analyse cladistique du Cytochrome b. 190 Figure 4.10 : Analyse cladistique combinée des données moléculaires. 192 Figure 4.11 : Navajo Rugs sur la topologie obtenue lors de l’analyse combinée. 195 Figure 4.12 : Champ anal sur les ailes postérieures de Mastotermes darwiniensis. 199 Figure 4.13 : Coupe verticale d’un nid de Protermes sp. (Macrotermitinae). 200 Figure 4.14 : Section transversale de bois fossile du Crétacé supérieur. 202 xiv Figure 4.15 : Soldats fossiles de Nasutitermes dans l’ambre du Miocène. 203 Figure 4.16 : Schémas de développement de Kalotermes et de Microcerotermes. 205 Figure 4.17 : Optimisation de l’attribut « pseudergates » sur la topologie de référence. 208 Figure 4.18 : Optimisation de l’attribut « ouvriers vrais » sur la topologie de référence. 209 Figure 4.19 : Optimisation de l’attribut « type écologique » sur la topologie optimale. 210 Figure 4.20 : Illustration du polyphénisme de castes chez les termites. 214 Figure 4.21 : Schéma de développement de Termitogeton planus. 215 Figure 4.22 : Analyse cladistique des séquences de développement. 220 Figure 4.23 : Analyse combinée des molécules et du développement. 222 Figure 4.24 : Alignement impliqué des séquences de développement. 223 Figure 4.25 : Optimisation du « timing » de différenciation sur la topologie optimale. 225 Figure 4.26 : Homologie, parallélisme et convergence. 227 Figure 4.27 : Phylogénie des termites postulées par Inward et al., 2007b. 233

Figure 5.1 : Larve de Paradicta rotunda en posture de défense. 250

Li s t e d e s Ta b l e a u x

Tableau I.1 : Définitions relatives au comportement social. 16 Tableau I.2 : Liste des 26 propriétés des différentes catégories sociales. 20 Tableau I.3 : Matrice cladistique des catégories sociales et de leurs propriétés. 21 Tableau I.4 : Théorie des jeux appliquée à la subsocialité. 27 Tableau I.5 : Coefficients d’apparentement chez les Insectes haplodiploïdes. 29 Tableau I.6 : Diversité des combinaisons xylophagie/mode de vie/faune intestinale chez les blattes. 32

Tableau II.1 : Liste récapitulative des taxons et jeux de donnés de cette étude. 55 Tableau II.2 : Liste des différentes amorces et des protocoles utilisés. 59 Tableau II.3 : Statistiques des différentes analyses phylogénétiques réalisées. 87 Tableau II.4 : Valeurs de Bremer partitionné. 88

Tableau III.1 : Synapomorphies morphologiques des Zetoborinae, Blaberinae et du clade (Zetoborinae + Blaberinae). 103 Tableau III.2 : Liste récapitulative des blattes et des gènes intégrés dans cette étude. 106 Tableau III.3 : Marqueurs moléculaires utilisés et statistiques élémentaires. 110 Tableau III.4 : Valeurs de Bremer partitionné pour les marqueurs génétiques. 124 Tableau III.5 : Principales différences entre les multiples analyses combinées. 129 Tableau III.6 : Définition des 24 actes comportementaux observés. 137 Tableau III.7 : Caractéristiques des séquences comportementales des différentes espèces étudiées. 138 Tableau III.8 : Répertoires comportementaux des 13 espèces étudiées. 140 Tableau III.9 : Valeurs de Bremer partitionné pour les partitions molécules, morphologie, comportement. 144 Tableau III.10 : Indices de cohérence (IC) et de rétention (IR) pour les trois partitions morphologie, comportement et. 146 Tableau III.11 : Transitions comportementale autapomorphiques de Thanatophyllum. 150 Tableau III.12 : Transitions comportementales autapomorphiques de Parasphaeria. 156 Tableau III.13 : Transitions synapomorphiques de Lanxoblatta et Phortioeca. 158 Tableau III.14 : Transitions autapomorphiques de Lanxoblatta et Phortioeca. 158 Tableau III.15 : Transitions autapomorphiques de Eublaberus et Blaberus. 159

xvii Tableau IV.1 : Liste récapitulative des termites et des gènes intégrés dans cette étude. 177 Tableau IV.2 : Marqueurs moléculaires utilisés et statistiques élémentaires. 182 Tableau IV.3 : Valeurs de Bremer partitionné pour les marqueurs génétiques. 193 Tableau IV.4 : Alphabet utilisé dans les séquences de développement. 216 Tableau IV.5 : Sources bibliographiques utilisées pour l’étude des castes. 217 Tableau IV.6 : Synapomorphies non ambiguës du clade (Cryptocercus + termites). 235

xviii In t r o d u c t i o n

Nothing in biology makes sense except in the light of evolution

Do b z h a n s k y (1973)

In t r o d u c t i o n

iverses lois relatives à la biologie de l’évolution ont été formulées par le

passé. Cette pratique réductionniste visait à identifier des évènements D suffisamment répandus dans le monde du vivant pour les considérer comme inéluctables (Gould, 1970). De ce fait, des phénomènes jugés importants pouvaient

être reconnus et les causes communes à ces phénomènes pouvaient être plus facilement mises en avant. Cette démarche présentait un potentiel explicatif intéressant qui permet de comprendre pourquoi ces lois suscitent de l’attention encore aujourd’hui, en dépit de critiques et d’exceptions de plus en plus nombreuses (e.g., Gould, 1997). Ce dernier point a d’ailleurs amené les auteurs à parler de tendances évolutives plutôt que de lois (e.g., Adamowicz et

Purvis, 2006).

Parmi ces lois figure la loi de la spécialisation formulée originellement par Cope (1896) sous le nom de « law of the unspecialized ». Cette théorie considère que les ancêtres des groupes ayant connu un succès évolutif ne sont pas spécialisés, c’est-à-dire qu’ils ne sont pas confinés à des habitats ou des climats précis, ni restreints à un type particulier de ressource

(D’Haese, 2000). Cette idée à été reprise par divers auteurs (e.g., Simpson, 1944) et est largement acceptée aujourd’hui (voir Futuyma, 1998 :698). Une autre idée est étroitement liée à cette loi : la spécialisation est un cul de sac évolutif. En effet, Cope (1896) ajoute que les taxons spécialisés sont incapables de s’adapter à des changements environnementaux et donc qu’ils sont voués à l’extinction (voir aussi Futuyma, 1998). Il s’agit donc d’une tendance

évolutive unidirectionnelle où les taxons se spécialisent, se complexifient, par l’acquisition de caractères clés, puis s’éteignent. Ils ne peuvent réacquérir de caractères ancestraux. Ce dernier phénomène évoque la loi de Dollo (1893, 1922 dans D’Haese, 2000 ; voir aussi Gould, 1970) ou loi de l’irréversibilité évolutive. Ces théories s’expliquent parfaitement dans le contexte néodarwinien où l’acquisition d’un ou de caractère(s) clé(s) confère un avantage sélectif important. Cependant, d’autres forces (e.g., les contraintes évolutives) peuvent influer sur

3 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

la direction de l’évolution (Gould et Lewontin, 1979 ; Leroi et al., 1994 ; Gould, 2002) et

mériteraient d’être considérées lors de l’investigation des modalités d’évolution de tout taxon.

La question aujourd’hui n’est donc pas seulement de mettre en évidence ou de réfuter une

tendance évolutive mais surtout d’identifier les facteurs potentiellement responsables de cette

tendance et de ses exceptions.

Ce contexte s’applique tout particulièrement à l’évolution du comportement social où

certains évènements évolutifs (notamment l’altruisme et les castes stériles) sont considérés

comme de véritables sauts évolutifs, des transitions majeures, de grandes innovations (Maynard-

Smith et Szathmary, 1995). L’étude du comportement social a donc beaucoup suscité l’intérêt

et a été à l’origine de diverses théories telles que la théorie de la sélection de parentèle (Hamilton,

1964), la théorie de l’altruisme (Trivers, 1971) ou bien encore la théorie de la sélection de

groupe déjà invoquée par Darwin (1859) pour expliquer l’évolution de castes stériles. Toutes

ces théories se placent aujourd’hui dans un contexte néodarwinien où l’environnement et

les processus de sélection donnent la direction de l’évolution. Ainsi, sélection naturelle et

adaptation demeurent les concepts clés pour étudier et essayer de comprendre l’évolution du

comportement social. Bien que réfutée par certains cas d’espèces (e.g., Grandcolas, 1997a ;

Wcislo et Danforth, 1997), la notion de tendance évolutive directionnelle demeure au centre

de l’étude du comportement social. Ceci est particulièrement clair lorsque l’on considère la

classification du comportement social, établie par Michener (1969) et popularisée par Wilson

(1971), qui n’est autre qu’une théorie gradiste dans laquelle chaque étape constitue une

complexification de l’étape précédente (Costa et Fitzgerald, 1996). Cette complexification se

traduit par l’acquisition de caractères clés conférant un avantage sélectif et s’accompagnant

souvent, en théorie, d’une spécialisation vis-à-vis de l’environnement.

Nous étudierons donc les modalités d’évolution du comportement social chez des

Insectes Dictyoptères (blattes et termites) en regard de ces théories et en gardant à l’esprit la

4 In t r o d u c t i o n

problématique suivante : dans quelle mesure les caractéristiques (comportementales, sociales, etc.) observées chez ces Insectes sont-elles le fruit de forces évolutives variées et pas simplement la résultante de l’action de la sélection naturelle sur un changement adaptatif simple ? En d’autres termes, nous considérerons donc la théorie classique de l’adaptation mais aussi les notions de contraintes évolutives et d’exaptation (Gould et Vrba, 1982).

L’approche phylogénétique peut nous permettre d’avancer dans cette perspective. En effet, les patrons phylogénétiques peuvent être utilisés pour tester des scénarios évolutifs

(Eldredge et Cracraft, 1980 ; Grandcolas et al., 1997) et retracer l’évolution de caractères d’intérêts. En comparaison avec les patrons attendus sous l’hypothèse nulle (ici la théorie de la sélection naturelle), il devient alors possible d’envisager l’impact d’autres forces évolutives.

Cette approche sera utilisée pour étudier l’évolution de trois transitions majeures de l’évolution du comportement social. Dans un premier temps, les patrons phylogénétiques des modèles d’étude seront reconstruits. Ensuite, ils seront utilisés afin d’étudier les modalités d’évolution du comportement social. Trois transitions évolutives nous intéresseront plus particulièrement dans ce travail. Les transitions grégarisme / mode de vie solitaire et grégarisme / subsocialité seront étudiées chez les blattes. La première transition concerne le passage depuis un mode de vie social peu intégré vers un mode de vie où la dimension sociale n’existe pas. La seconde transition implique l’évolution de comportements sociaux coordonnés. La troisième transition concernant l’évolution des castes d’ouvriers sera analysée chez les termites. Elle correspond à l’évolution de comportements altruistes, c’est-à-dire des comportements bénéfiques à autrui mais pas à l’individu émetteur.

Dans le premier chapitre, nous présenterons et évaluerons le contexte général de l’étude. L’histoire commune entre phylogénie et comportement sera exposée. Ensuite, l’intérêt du comportement social et quelques définitions spécifiques de ce sujet seront présentés, avant

5 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

qu’une analyse critique de la classification des catégories sociales ne soit effectuée. Puis, quelques

tendances évolutives seront énoncées et replacées dans le contexte darwinien. Toujours dans ce

contexte, les principales théories avancées pour expliquer l’évolution du comportement social

seront présentées. Finalement, la notion de contrainte évolutive sera également abordée et les

problématiques de l’étude seront précisées.

Dans le second chapitre, les matériels d’étude seront présentés. Puis, les principes

généraux des méthodes phylogénétiques seront exposés et les choix méthodologiques suivis

pour ce travail seront précisés. Ensuite, les protocoles des observations comportementales

seront détaillés. Enfin, les apports méthodologiques fournis au cours de ce travail afin

d’améliorer l’étude phylogénétique du comportement seront exposés.

Dans le troisième chapitre, l’évolution du comportement social sera étudiée dans

une sous-famille de blattes (les Zetoborinae). Tout d’abord, grâce à divers jeux de données

(molécules, morphologie, comportement), l’hypothèse phylogénétique la plus robuste possible

sera reconstruite pour le groupe. Ensuite, la diversité du modèle permettra d’étudier deux

transitions évolutives importantes pour l’évolution du comportement social : grégarisme /

mode de vie solitaire et grégarisme / subsocialité. Les patrons observés seront comparés à ceux

attendus sous l’hypothèse de la sélection naturelle qui prédit plutôt de grands bouleversements

comportementaux lors de ces transitions.

Dans le quatrième chapitre, nous nous intéresserons à l’évolution de l’eusocialité

chez les termites. Dans un premier temps, grâce à divers marqueurs moléculaires, l’hypothèse

phylogénétique des termites la plus robuste possible sera reconstruite. Puis, l’évolution des

castes d’ouvriers sera analysée à l’aide de ce patron phylogénétique. Ensuite, l’analyse de ces

castes sera affinée grâce à l’étude de l’évolution des schémas de développement.

Enfin, dans le cinquième chapitre, le bilan général de cette étude sera effectué et des

perspectives générales seront proposées.

6 CHAPITRE I

An a l y s e d u c o n t e x t e e t e n j e u x d e l’é t u d e

For instance, we can understand on the principle of inheritance, how it is that the trush of South America lines its nest with mud, in the same peculiar manner as does our British trush : how it is that the male wrens (Troglodytes) of North America, build “cock-nests,” to roost in, like the males of our distinct Kitty-wrens, - a habit wholly unlike that of any other known bird.

Da r w i n (1859)

I. An a l y s e d u c o n t e x t e e t e n j e u x d e l’é t u d e

’étude du comportement animal et la phylogénie ont une longue histoire

en commun. Cette histoire est complexe et mouvementée, avec une longue L période de rejet du comportement en tant qu’objet et caractère d’étude phylogénétique. Bien que la phylogénie réinvestisse de nos jours l’étude du comportement, le passif entre les deux disciplines a façonné le contexte actuel sur l’étude du comportement et de son évolution. Il est donc important de l’évoquer ici afin de comprendre le cadre général de notre étude qui porte sur l’évolution du comportement social chez les blattes et les termites.

Par ailleurs, la diversité des comportements sociaux a amené certains auteurs à proposer une classification des catégories sociales. Cette classification se replace dans le contexte néodarwinien mais s’exprime dans un contexte dépassé : le gradisme. Une analyse critique de la littérature a donc été effectuée afin de mettre en évidence les limites de cette classification. De plus, l’évolution du comportement social ne peut se comprendre à la lumière de la seule théorie de la sélection naturelle. Diverses théories ont donc été formulées afin d’expliquer l’origine de ces comportements. Ces théories ont été définies ici et leur potentiel explicatif a été évalué.

Enfin, quelques notions portant sur la théorie de l’évolution ont été exposées avant d’en venir plus précisément aux problématiques qui nous intéressent.

9 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

I.1. Co m p o r t e m e n t a n i m a l , systématique e t p h y l o g é n i e : h i s t o r i q u e

Dès Darwin (1859), le comportement

était considéré comme potentiellement

informatif pour la systématique. Outre les cas

de la grive tropicale et du troglodyte cités en

épigraphe, nous pouvons mentionner celui des

différentes sous-variétés du pigeon culbutant

qui sont « toutes reliées les unes aux autres par Figure 1.1 : Extrait du chapitre XIII de l’œuvre de Darwin (1859) l’habitude de culbuter, qui leur est commune » illustrant comment le comportement peut être informatif en systématique (source : http://darwin-online.org.uk). (Darwin, 1859 : 481 dans la traduction de

1992 et Figure 1.1). Plus tard, Whitman (1898) et Heinroth (1909) adopteront cette idée que

le comportement évolue et peut être utilisé en systématique.

La notion d’évolution comprend une dimension historique qui dépasse l’échelle de

l’observation humaine. En d’autres termes, nous ne percevons que les résultats de l’évolution

et non pas les processus évolutifs en action. Dans ce contexte, les approches comparatives

se révèlent précieuses pour inférer le cours de l’évolution. C’est ainsi que ces approches

comparatives se sont multipliées entre les années 1940 à 1960, sous l’impulsion de Konrad

Lorenz et Nikolaas Tinbergen (Lorenz, 1941 ; Tinbergen, 1951 ; Hinde, 1955 ; Hinde et

Tinbergen, 1958 ; Roe et Simpson, 1958 ; Tinbergen, 1959). Cependant, ces études étaient

restreintes aux comportements stéréotypés, ce que Lorenz appela les « fixed patterns »

(Tinbergen, 1951), tels que les comportements territoriaux ou de courre (Figure 1.2) ou de

parade. Les autres caractères comportementaux étaient supposés trop variables ou trop

dépendants de l’environnement pour être utilisés à des fins systématiques.

10 I. An a l y s e d u c o n t e x t e e t e n j e u x d e l’é t u d e

Figure 1.2 : Comportement de courre de l’épinoche (Gasterosteidae) avec la représentation d’une séquence comportementale stéréotypée (d’après Tinbergen, 1951).

Cette variabilité des comportements a été à l’origine d’une discorde entre éthologistes

(essentiellement européens) et psychologues (essentiellement nord-américains) (Snowdon,

1983 ; Dewsbury, 1989). Les premiers postulaient l’existence d’un facteur supra-naturel infaillible (l’instinct) qu’on ne pouvait expliquer. Ils étaient donc des ardents défenseurs de l’inné et connaissaient bien le comportement (via des observations naturelles) alors que les seconds ne parlaient que d’acquis et d’apprentissage, refusaient l’instinct et réclamaient une explication causale en passant par une méthodologie expérimentale - comme la théorie des réflexes (Lorenz, 1978). Chaque école a campé sur ses positions et a refusé d’accorder

11 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

un quelconque crédit à son opposant. Ceci a considérablement retardé le développement de

l’éthologie évolutive comme l’illustre cette phrase de Lorenz (1978) :

« Lorsqu’on voit avec quelle rapidité les découvertes de l’évolution et surtout le principe darwinien

de la sélection naturelle se sont imposés dans la plupart des branches de la recherche biologique,

on se demande pourquoi ces mêmes découvertes ont mis si longtemps à se faire admettre dans les

domaines de la psychologie et de l’étude du comportement. »

Il faudra attendre 1963 et la publication des « quatre questions » de Tinbergen (questions

relatives aux causes immédiates du comportement, à sa fonction, à son ontogénie et à son

évolution) pour enfin tendre vers une réconciliation entre les deux écoles. Dans cet article,

Tinbergen reconnaît que les deux écoles ont en partie raison et qu’elles ont toutes deux leur

intérêt. Dès lors, pour ne pas véhiculer d’a priori négatifs liés à l’histoire de cette science, les

auteurs ne veulent alors plus parler d’éthologie ou de psychologie animale mais de biologie

du comportement (Tinbergen, 1963) ou d’étude du comportement animal (Snowdon, 1983 ;

Dewsbury, 1989). La quatrième question de Tinbergen nous intéresse plus particulièrement

puisqu’elle concerne l’évolution du comportement.

Au coeur de cette question se situe le débat sur la notion d’homologie des caractères

comportementaux. Plusieurs travaux ont discuté de ce point en se fondant sur les conceptions

de Remane (1952), tels que les articles de Baerends (1958), Wickler (1961) ou Albrecht (1966).

Toutefois, en 1970, Atz critique ouvertement la notion d’homologie comportementale. Il

conclut son exposé de la manière suivante :

« Until the time that behavior, like more and more physiological functions, can critically be

associated with structure, the application of the idea of homology to behavior is operationally

12 I. An a l y s e d u c o n t e x t e e t e n j e u x d e l’é t u d e

unsound and fraught with danger, since the history of the study of animal behavior shows that to think of behavior as structure has led to the most pernicious kind of oversimplification. »

Ainsi, selon Brooks et McLennan (1991), cet article aura été à l’origine de ce qu’ils ont appelé « l’éclipse de l’Histoire » en éthologie.

Depuis le début des années 90, on observe un retour à l’étude phylogénétique du comportement, avec inclusion ou non des caractères comportementaux dans la matrice phylogénétique (Macedonia et Stanger, 1994 ; Stuart et Currie, 2001 ; Cap et al., 2002 ; Noll,

2002 ; Lusseau, 2003). Ce nouvel élan fait notamment suite aux travaux de Hodos (1976),

Lauder (1986) et Wenzel (1992) sur la notion d’homologie, et ceux de de Queiroz et Wimberger

(1993) qui ont montré que les caractères comportementaux n’étaient pas plus homoplasiques que les caractères morphologiques. Cependant, la suspicion persiste encore vis-à-vis de la

« qualité » des caractères comportementaux comme en attestent les titres des trois publications suivantes :

- Penguins, petrels, and parsimony: does cladistic analysis of behavior reflect

seabird phylogeny? (Paterson et al., 1995)

- Hop, step, and gape: do the social displays of the Pelecaniformes reflect

phylogeny? (Kennedy et al., 1996)

- Does behavior reflect phylogeny in swiftlets (Aves : Apodidae)? A test using

cytochrome b mitochondrial DNA sequences. (Lee et al., 1996)

Dans chaque cas, les relations phylogénétiques sont supposées connues grâce à l’utilisation de caractères morphologiques ou moléculaires, et le signal apporté par les caractères comportementaux est testé. Si l’analyse phylogénétique de ces derniers résulte en des relations

13 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

concordantes avec celles connues a priori, alors les caractères comportementaux sont jugés

fiables. Dans le cas contraire, ils sont rejetés. On peut s’interroger sur la légitimité d’une telle

démarche. Rejette-t-on les caractères morphologiques (ou moléculaires) lorsqu’ils produisent

des arbres incohérents avec les données moléculaires (ou morphologiques) ? Il semblerait que

la réponse soit non ; alors pourquoi le faire avec les caractères comportementaux ?

Durant ces dix dernières années, une tendance visant à inclure des données

comportementales dans les analyses phylogénétiques a été observée. Cependant la méthodologie

associée à cette démarche reste fragile. Renforcer cette méthodologie a d’ailleurs constitué l’un

de nos objectifs afin de pouvoir mieux appréhender l’évolution du comportement.

14 I. An a l y s e d u c o n t e x t e e t e n j e u x d e l’é t u d e

I.2. Co m p o r t e m e n t s o c i a l : i n t é r e t d e s o n é t u d e e t c l a s s i f i c at i o n d e s c a t e g o r i e s s o c i a l e s

I.2.1. Définitions, paradoxe et intérêts du comportement social

Historiquement, différents comportements ont été considérés comme des comportements

« sociaux ». Le comportement social a été le plus clairement défini pour la première fois par

Grassé (1952) :

« Dans tout groupement social, l’individu pris isolément exerce sur ses semblables une stimulation spécifique, tandis que le groupe (qui peut se réduire à un seul congénère) exerce en retour sur lui une stimulation non moins spécifique. »

Les groupements « vraiment » sociaux excluent donc les foules, les rassemblements pseudo-sociaux (conséquence d’un thigmotactisme positif) et les associations parasitaires et commensales. Grassé (1952) met ainsi l’emphase sur les interactions entre les individus du groupe. Depuis, plusieurs mots et qualificatifs ont été utilisés avec diverses acceptions. Nous rappellerons donc ici quelques définitions dérivées du célèbre ouvrage de Wilson paru en 1975

(Sociobiology : The New Synthesis) correspondant aux acceptions les plus largement acceptées et à celles auxquelles nous nous référerons sauf mention contraire explicite (voir aussi Tableau

I.1A).

Wilson définit unesociété comme un groupe d’individus appartenant à la même espèce et organisé de manière coopérative. La notion de communication est étroitement associée à cette définition comme l’avait déjà souligné Alverdes (1927), Allee (1931), Darling (1938) ou bien encore Altmann (1965). Toujours selon Wilson (1975), le terme colonie fait référence

15 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Tableau I.1 : Définitions relatives au comportement social. A - termes généraux , B - catégories sociales (modifié d’après Wilson, 1975).

A Agrégation groupe d’individus de la même espèce rassemblés dans un même endroit mais non organisés ni engagés dans des comportements de coopération. Altruisme comportement auto-destructeur réalisé au profit d’autres individus. Caste tout ensemble d’individus d’un type morphologique particulier, ou d’âge particulier, ou les deux, qui réalise des tâches spécialisées dans la colonie. Colonie société qui est hautement intégrée, soit par l’union physique des membres, soit par division des membres en castes spécialisées, ou les deux. Communication action d’un organisme (ou d’une cellule) qui altère le patron de probabilité comportemental d’un autre organisme (ou cellule). Coopération interaction entre les membres d’un groupe telle que l’effort global du groupe est divisé entre ses membres. Société groupe d’individus appartenant à la même espèce et organisés demanière coopérative. B Communal qualificatif appliqué au groupe dans lequel les membres de la même génération coopèrent dans la construction du nid mais pas dans le soin aux jeunes. Eusocial qualificatif appliqué au groupe dans lequel les individus montrent les trois traits suivants : coopération dans le soin aux jeunes, partage des tâches reproductrices, recouvrement d’au moins deux générations. Quasisocial qualificatif appliqué au groupe dans lequel les membres de la même génération utilisent le même nid et coopèrent dans le soin aux jeunes. Semisocial qualificatif appliqué au groupe dans lequel les membres de la même génération coopèrent dans le soin aux jeunes et pour lesquels il y a aussi un partage des tâches reproductrices. Subsocial qualificatif appliqué au groupe dans lequel les adultent prennent soin de leurs jeunes pendant une certaine période de temps.

à une société d’organismes hautement intégrés, soit par une union physique des corps, soit

par une division en castes spécialisées, alors qu’une agrégation est définie comme étant un

groupe d’individus de la même espèce, rassemblés dans un même endroit mais non organisés

ni engagés dans des comportements de coopération. Derrière la première définition se cachent

deux types différents de colonie, les sociétés d’insectes sociaux et les colonies d’invertébrés.

Ne souhaitant pas exclure de phénomènes potentiellement intéressants, les différents auteurs

ont conservé une définition relativement large du comportement social. Toutefois la limite

entre certains termes demeure quelquefois ambiguë. Par exemple, il n’est pas toujours aisé

de mettre en évidence la notion de coopération et donc de différencier une société d’une

agrégation fortuite. De même, bien que Michener et Grassé louent l’importance de la notion

16 I. An a l y s e d u c o n t e x t e e t e n j e u x d e l’é t u d e

de communication, d’interactions entre les individus, tous deux ne mettent pas le grégarisme sur le même plan. Alors que Michener (1969) exclut le grégarisme des comportements sociaux, Grassé (1952) l’y intègre en considérant qu’il s’agit d’un « groupement sous l’empire de l’attraction réciproque ».

Le comportement social a depuis longtemps suscité l’intérêt, notamment par sa dimension paradoxale en regard de la théorie de la sélection naturelle. Déjà, Darwin (1859) avait mentionné que l’existence de castes stériles d’Insectes était difficile à expliquer par sa théorie. Les individus vivant en groupe bénéficient de divers avantages (e.g., protection face aux prédateurs - Hamilton, 1971 ; Alexander, 1974 ; Cocroft, 2001). La théorie de la sélection naturelle permet donc d’expliquer l’apparition de la vie en groupe et des comportements sociaux en dépit d’inconvénients potentiels (e.g., transmission de maladies). Toutefois, on observe des formes « exagérées » de comportements sociaux faisant appel à la notion d’altruisme (Trivers,

1971) que la théorie de la sélection naturelle seule ne peut expliquer. Dans ce contexte, l’étude et la compréhension de l’évolution du comportement social constituent donc un premier défi pour tout biologiste de l’évolution.

Par ailleurs, Wilson (1975) présente ses quatre « sommets » de l’évolution sociale parmi lesquels figure le comportement social de l’Homme. Même si cette présentation utilisant le terme « sommet » semble gradiste, elle expose bien la seconde principale raison qui a amené les biologistes à s’intéresser à l’évolution du comportement social : comprendre l’évolution du comportement social humain. En effet, identifier les propriétés communes aux diverses sociétés pourrait fournir des indications sur l’évolution de la socialité, y compris chez l’Homme. Ce parallèle a été explicitement identifié par divers auteurs tels que Darwin (1872), Eibl-Eibesfeldt

(1970) ou lors de travaux plus récents en psychologie (e.g., de Waal, 1991 ; Haidt, 2001).

17 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

I.2.2. Classification des catégories sociales

Les comportements sociaux observés dans la nature sont extrêmement variés et

plusieurs catégories ont été définies par les auteurs (Wheeler, 1923 ; Batra, 1966 ; Michener,

1969 ; Wilson, 1971). Cette classification cherchait à identifier les paramètres communs aux

diverses espèces appartenant à une même catégorie de comportement social. C’est ainsi que

les auteurs ont aspiré à expliquer l’origine de la socialité (Wilson, 1975). Plusieurs travaux

de classifications ont vu le jour et c’est seulement vers le début des années 1970 qu’un certain

consensus a été atteint grâce au travail de Michener (1969) popularisé par Wilson (1971).

Cette classification est toujours utilisée à l’heure actuelle, même si elle a suscité de nombreuses

réflexions, notamment autour du concept d’eusocialité (Gadagkar, 1994 ; Crespi et Yanega,

1995 ; Sherman et al., 1995).

Cependant, la classification de Michener-Wilson et les suivantes (e.g., Gadagkar, 1994 ;

Crespi et Yanega, 1995) ont été construites de manière intuitive, sans se référer à un algorithme

logique de classification. De plus, la classification de Michener-Wilson est entachée de

gradisme et d’un problème conceptuel. Ce dernier est perceptible à travers ce que Costa et

Fitzgerald (1996) ont appelé le « top-down development » de la classification sociale. Dans ce

système, la première catégorie est définie pour le comportement social jugé le plus « complexe »,

puis les autres catégories sont définies par suppressions successives d’une caractéristique. Ces

dernières catégories n’ont donc pas été définies en fonction de caractères explicites et originaux

mais sur l’absence de caractéristiques connues des formes de socialité plus « complexes ». Ceci

pose un problème conceptuel puisqu’une classe est définie en fonction de ses propriétés et qu’il

n’existe que des propriétés « positives » (Mahner et Bunge, 1997).

Le gradisme associé à cette classification est étroitement lié à ce premier problème. Nous

venons de voir que les catégories sont définies en fonction de leur position dans un grade, depuis

18 I. An a l y s e d u c o n t e x t e e t e n j e u x d e l’é t u d e

les comportements les plus simples (sous-entendus les plus primitifs) jusqu’au plus compliqués

(sous-entendus les plus évolués). La terminologie inventée pour les différentes catégories témoigne de manière évidente de ce gradisme : subsocialité, semisocialité, quasisocialité, eusocialité sans oublier les qualificatifs primitivement ou hautement eusocial ou bien encore les termes degrés ou niveaux sociaux. Tous ces termes suggèrent que l’évolution du comportement sociale est dirigée vers l’eusocialité. Cette hypothèse a depuis été invalidée par des exemples de transitions d’un mode de vie eusocial vers un mode de vie solitaire (e.g., Wcislo et Danforth,

1997). Les connotations négatives de ces termes ont également été reconnues (Kukuk, 1994 ;

Costa et Fitzgerald, 1996). Cependant, leur utilisation reste universelle aujourd’hui.

Ainsi, les conditions ancestrales et dérivées ont été définies arbitrairement dans ce système de classification. Les différentes catégories et les transitions évolutives entre ces catégories ont également été définies intuitivement. De telles pratiques étaient courantes par le passé, y compris lors d’analyses de type phylogénétique. Depuis, des méthodes explicites comme la cladistique ont été mises au point et ont permis d’éviter de tels biais méthodologiques. Le contenu logique et informatif de cette classification peut donc être évalué au travers d’une analyse cladistique permettant d’identifier de manière explicite les caractères diagnostiques de chaque catégorie. De plus, l’approche cladistique maximise le pouvoir explicatif des données

(Farris, 1979) et fournit une classification hiérarchisée minimisant les hypothèses ad hoc

(Platnick, 1979 ; Forey et al., 1992).

Les terminaux de l’analyse correspondent aux différentes catégories sociales, alors que les caractères correspondent aux propriétés des catégories sociales. La littérature a été révisée largement (e.g., Alexander, 1974 ; Coehlo, 2002 ; Duffy, 1996, 2002 ; Eickwort, 1981 ; Evans,

1998 ; Forbes et al., 2002 ; Furey, 1998 ; Judd, 1998 ; Packer, 1993 ; Ratnieks et Anderson,

1999 ; Sakagami et Zucchi, 1978 ; Tallamy et Wood, 1986 ; Taylor, 1978 ; …) afin de délimiter les différentes catégories et leurs propriétés, la référence la plus importante étant finalement

19 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

le remarquable travail de Michener (1969). Les catégories retenues ici concordent avec celles

définies par Michener : groupes communal, quasisocial, semisocial, subsocial et eusocial

(Tableau I.1B). Toutefois, un désaccord majeur concerne la catégorie « solitaire » que Michener

utilise pour des espèces construisant un nid et / ou apportant de la nourriture puis délaissant

ses œufs avant que ceux-ci n’éclosent (Michener, 1969). Il n’y a pas de contact parent(s) /

jeunes dans ce cas précis ce qui a motivé l’utilisation du qualificatif « solitaire ». En effet, un

Tableau I.2 : Liste des 26 propriétés utilisées (et de leurs états) afin de caractériser les différentes catégories sociales.

Caractères Etat 0 Etat 1 1. Agrégation non oui 2. Agrégation avec plusieurs femelles adultes non oui 3. Colonie non oui 4. Nombre de femelles adultes dans la colonie une plusieurs 5. Nombre de fondatrices de la colonie une plusieurs 6. Les fondatrices sont apparentées non oui 7. Nombre de femelles reproductrices dans la colonie une plusieurs 8. Durée de vie de la colonie un an ou moins plus d’un an 9. Type de fondation de la colonie essaimage autre 10. Construction (ou utilisation) d’un nid non oui 11. Coopération dans la construction du nid non oui 12. Défense du nid non oui 13. Coopération dans la défense du nid non oui 14. Tous les individus sont impliqués dans la défense et/ou la non oui construction du nid 15. Site d’élevage des jeunes partagé non oui 16. Approvisionnement en nourriture non oui 17. Soin aux jeunes non oui 18. Soin aux jeunes 2 sans contact avec contact 19. Coopération dans le soin aux jeunes non oui 20. Tous les individus sont impliqués dans la coopération de soin aux non oui jeunes 21. Parent(s) défendant l’accès à ses jeunes/œufs à ses conspécifiques non oui 22. Tolérance vis-à-vis des conspécifiques non apparentés non oui 23. Quelques jeunes matures restent avec leurs parents faux vrai 24. Division des tâches reproductrices non oui 25. Différences morphologiques entre les castes non oui 26. Type de relation de parenté entre la reine et les ouvriers sœurs mère/fille

20 I. An a l y s e d u c o n t e x t e e t e n j e u x d e l’é t u d e

contact est jugé indispensable pour parler de subsocialité (Michener, 1969 ; Wilson, 1971,

Eickwort, 1981). Toutefois, construire un nid ou déposer de la nourriture auprès des œufs sont des comportements utiles pour le développement de la progéniture (Tallamy et Wood, 1986) et peuvent donc être interprétés comme des soins, propriétés caractérisant la subsocialité. La catégorie subsociale a donc été divisée a priori de l’analyse en quatre catégories en fonction de la présence ou non d’un nid et de l’apport ou non de nourriture. La catégorie eusociale a

également été divisée en deux catégories. Après que Batra (1966) a inventé le terme eusocial, une grande variabilité de comportements a été reconnue au sein de cette catégorie (e.g., sociétés polygynes / monogynes, différences morphologiques ou non entre les castes, …). Aujourd’hui deux types d’eusocialité sont classiquement reconnus et ont donc été retenus pour cette analyse :

« primitivement eusociale » et « hautement eusociale ». Les catégories grégaire et solitaire ont été utilisées en tant que groupe externe dans cette analyse. Vingt-six propriétés (caractères de la

Tableau I.3 : Matrice cladistique des catégories sociales et de leurs propriétés (* correspond à du polymorphisme).

Catégories sociales Etats de caractères Solitaire 0-0------*00--0-0---1000-- Grégaire 110--0---*00--0-0---1100-- Subsocial sans nid, sans contact 0-0------0----0*100-1000-- Subsocial sans nid, avec contact 10100-0010----0*110-1000-- Subsocial avec nid, sans contact 0-0------10*0-0*100-1000-- Subsocial avec nid, avec contact 10100-0011010-0*110-1000-- Communal 1111101011*1**111*0-1100-- Quasisocial 111111101111111111110000-- Semisocial 11111110111110111110000100 Primitivement eusocial 1111*****11110111110001101 Hautement eusocial 1111*****11110111110001111 matrice) ont été définies (Tableau I.2). Quelques définitions ou précisions concernant certains de ces caractères sont fournies en Annexe I. Le Tableau I.3 montre la matrice découlant de cette analyse bibliographique. Le traitement de cette matrice avec le logiciel Winclada (Nixon,

2002) a permis d’obtenir six arbres équiparcimonieux dont le strict consensus est représenté sur la Figure 1.3. On peut constater que le clade « socialité » ne contient pas les comportements

21 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

subsociaux sans contact adulte(s)-jeunes. Ce résultat est cohérent avec le travail de Michener

(1969). Il ne s’agit pas d’un comportement social mais d’un comportement parental, le

comportement social étant défini notamment par le caractère 18 qui implique un contact entre

parent(s) et jeunes. Ceci est particulièrement cohérent avec les définitions des sociétés qui

mettent l’accent sur la communication entre individus (voir ci-dessus et Costa, 1997). Enfin

deux clades sont soutenus par des caractères impliquant la notion d’altruisme (caractères 19 et

24). L’altruisme, qu’il soit reproductif ou non, constitue un « trait évolutivement informatif »

au sens de Crespi et Yanega (1995), c’est-à-dire un trait particulièrement important pour la

compréhension de l’évolution du comportement social (Costa et Fitzgerald, 1996). La définition

de nouvelles catégories définies par de tels caractères pourrait constituer une seconde étape de

la réflexion sur la classification des catégories sociales.

solitaire 1 17 22 grégaire 10 subsocial sans nid, sans contact

17 subsocial avec nid, sans contact 10 2 subsocial sans nid, avec contact

subsocial avec nid, avec contact 1 3 12 18 22 communal 4 5 7 11 13 15 14 20 quasisocial socialité 6 19 21 semisocial 24

2326 primitivement eusocial 25 hautement eusocial

Figure 1.3 : Approche cladistique de la classification des catégories sociales correspondant au résultat du traitement de la matrice figurée dans le Tableau I.2 (L = 28 pas, IC = 0,85 et IR = 0,88). Les caractères soutenant chaque branche sont représentés suivant le code suivant : en blanc = caractère homoplasique, en noir = caractère non homoplasique.

22 I. An a l y s e d u c o n t e x t e e t e n j e u x d e l’é t u d e

I.3. Sé l e c t i o n n a t u r e l l e , a d a p t a t i o n , e x a p t a t i o n e t t e n d a n c e s e v o l u t i v e s

I.3.1. Sélection naturelle, adaptation et exaptation

Darwin a défini la théorie de la sélection naturelle (Darwin, 1859) suite à un raisonnement fonder sur trois points fondamentaux (Coddington, 1988) :

1) Il existe une variation dans les phénotypes.

2) Cette variation est, au moins en partie, héritable.

3) Les variants connaissent des succès reproducteurs et une survie différentiels.

Cette logique explique parfaitement le processus de sélection naturelle, mais pas la notion d’adaptation puisqu’elle ne décrit pas l’interaction entre variation héritable et environnement

(Coddington, 1988). Néanmoins cette notion est étroitement liée à la théorie de la sélection naturelle. En effet, même si diverses définitions du terme adaptation ont été proposées

(Krimbas, 1984 ; Gould et Vrba, 1982 ; Coddington, 1988 ; Grandcolas et D’Haese, 2003), on peut la définir comme étant « une innovation, une caractéristique améliorant la valeur sélective d’un individu et ayant été sélectionnée » (Gould et Vrba, 1982 ; Coddington, 1988 ; …) Il existe donc un lien évident entre sélection naturelle et adaptation. Un consensus semble avoir

été atteint aujourd’hui concernant la possibilité d’étudier l’adaptation dans une perspective phylogénétique (Grandcolas et D’Haese, 2003 et références citées). Ce consensus est né de la reconnaissance de la dimension historique de l’adaptation (Gould et Vrba, 1982). En effet, en tant qu’innovation, la notion d’adaptation se place dans un contexte temporel. Par contre, un caractère a pu être acquis alors qu’il remplissait un rôle X dans un clade A, puis son rôle a

évolué vers un rôle Y dans un sous-clade de A (Figure 1.4). Dans ce cas, le caractère n’a pas été

23 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

1 2 3 4 5 1 2 3 4 5

apparition du caractère A

fonction X du caractère A

fonction Y du caractère A

Figure 1.4 : Représentation du critère historique permettant de distinguer adaptation et exaptation. Dans les deux cas de figure, les taxons 4 et 5 possèdent le caractère A. A gauche, le caractère A et sa fonction sont apomorphes pour le clade (4 + 5). Il s’agit donc d’une apomorphie favorisée par la sélection naturelle pour son rôle X : c’est une adaptation. A droite, le caractère A est apparu avec son rôle X chez l’ancêtre du clade ((2 + 3) (4 + 5)). Puis son rôle a évolué vers un rôle Y chez l’ancêtre du clade (4 + 5). Le rôle Y est donc apomorphe mais le caractère est plésiomorphe pour ce clade : c’est une exaptation.

sélectionné pour le rôle qu’on lui connaît aujourd’hui et ne correspond donc pas à la définition

d’une adaptation. Cette idée avait déjà été exprimée chez Darwin (1859 - Figure 1.5) et chez

beaucoup de ses successeurs. Elle a récemment été très clairement exposée dans l’article de

Gould et Vrba (1982). Au terme préadaptation

existant déjà dans la littérature (Cuénot,

1909, 1914) mais aux connotations finalistes,

ils préfèrent celui d’exaptation pour qualifier Figure 1.5 : Extrait du chapitre VI de l’œuvre de Darwin ce cas de figure. Une adaptation est alors une (1859) illustrant déjà le concept que Gould et Vrba (1982) allaient nommer « exaptation ». Les sutures du crâne chez apomorphie favorisée par la sélection naturelle les Mammifères sont plésiomorphiques mais leur fonction est apomorphique dans ce clade. alors qu’une exaptation est un caractère

plésiomorphe mais avec un rôle apomorphe maintenu par la sélection naturelle. Ces deux

définitions révèlent bien la dimension historique de ces deux notions et correspond à ce que

Grandcolas et D’Haese (2003) ont appelé le « critère historique ». Ce critère peut être testé sur

un patron phylogénétique (Figure 1.4), contrairement au second critère, le « critère sélectif »,

qui lui peut être testé à l’aide d’études de génétique des populations (Grandcolas et D’Haese,

24 I. An a l y s e d u c o n t e x t e e t e n j e u x d e l’é t u d e

2003). En outre, préadaptation et exaptation coexistent aujourd’hui dans le vocabulaire de l’adaptation pour désigner respectivement le caractère avec sa fonction plésiomorphe et le caractère avec sa fonction apomorphe (e.g., Futuyma, 1998).

I.3.2. Les lois et tendances évolutives en biologie de l’évolution

Au début du XXème siècle, la pratique réductionniste était relativement populaire (Gould,

1970). Cette pratique tendait à identifier des évènements suffisamment répandus dans le monde du vivant pour en faire des lois (à l’image des lois de la physique), permettant alors de promouvoir la biologie de l’évolution au statut de « vraie science » (Gould, 1970). Dans ce domaine, les lois énoncées les plus célèbres sont celles de Cope (lois des non-spécialistes et loi d’accroissement de la taille - Cope, 1871 dans Gould, 1997 et Cope, 1896), de Dollo (loi de l’irréversibilité de l’évolution - Dollo, 1893 dans Gould, 1970) et de Williston (loi de réduction

- Williston, 1914 dans Adamowicz et Purvis, 2006). L’étude de ces lois a révélé l’existence de diverses exceptions (e.g., Siddall et al., 1993 ; Desutter-Grandcolas, 1993 ; Jablonski, 1997 ;

D’Haese, 2000 ; …), tant et si bien que les auteurs ont préféré parler de tendances évolutives plutôt que de loi de l’évolution (e.g., Adamowicz et Purvis, 2006). De plus, le bien fondé de ces tendances a été remis en question sur le plan logique (Gould, 1997, 2002). Pourtant, elles suscitent toujours de l’intérêt (Futuyma, 1998 : 698) et font l’objet de nombreuses publications dans des journaux prestigieux (e.g., Kelley et Farrell, 1998 ; D’Haese, 2000 ; Pagel, 2004 ;

Nosil et Mooers, 2005 ; …)

Ces tendances évolutives ont longtemps été abordées uniquement sous l’angle de la sélection naturelle (Vrba, 1983). Par exemple, la loi des non-spécialistes considère qu’il est avantageux pour une espèce de se spécialiser sur une ressource car elle l’exploite mieux qu’en

étant restée généraliste. C’est l’hypothèse classique du « jack of all trades, master of none »

(Kelley et Farrell, 1998) que l’on peut traduire littéralement comme étant l’hypothèse de

25 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

« l’homme à tout faire, mais maître de rien ». Dans ce contexte, la spécialisation est tellement

avantageuse qu’un retour en arrière n’est en théorie pas envisageable. On touche alors à la

théorie de l’irréversibilité de l’évolution ou loi de Dollo qui est fréquemment mal interprétée

comme nous le verrons dans la partie III.4.1. Notion de réversibilité. Pourtant, ces tendances,

qu’elles soient avérées ou non, peuvent résulter de phénomènes évolutifs autres qu’une pression

directe de sélection (Vrba, 1983). L’ensemble des phénomènes évolutifs mérite donc, autant

que faire se peut, d’être évalués dans l’étude de l’évolution. Diverses méthodes ont ainsi vu

le jour récemment afin de prendre en considération la part de différents processus évolutifs

potentiellement responsables des tendances observées (e.g., McShea, 1994 ; Wang, 2001).

Ces méthodes statistiques analysent la distribution de données quantitatives entre clades

afin d’inférer les différents facteurs d’évolution. Les données présentées dans ce travail ne se

prêtent pas à l’utilisation de telles méthodes statistiques.

26 I. An a l y s e d u c o n t e x t e e t e n j e u x d e l’é t u d e

I.4. Th é o r i e s d e l a s o c i a l i t é e t n i v e a u x d e s é l e c t i o n

Les avantages relatifs à la vie en groupe sont nombreux, les plus souvent cités étant la protection face aux prédateurs et la recherche de nourriture (Hamilton, 1971 ; Alexander, 1974 ;

Cocroft, 2001). Mais les groupements, qu’ils soient sociaux ou non, génèrent également des inconvénients, comme l’augmentation de la compétition ou du risque de maladie (Alexander,

1974). Pour essayer de comprendre et / ou prédire pourquoi un comportement social a évolué dans un groupe donné et pas dans un autre, on a souvent recours à la théorie des jeux. Cette théorie utilisée en biologie de l’évolution nous vient des économistes (Maynard-Smith, 1982).

Elle permet, par un simple calcul de coûts / bénéfices de déterminer si telle stratégie est

évolutivement stable, c’est-à-dire si on s’attend à ce qu’elle se fixe dans la population. Les coûts et les bénéfices sont classiquement exprimés en terme de valeur sélective ou fitness.

Prenons le cas d’une blatte femelle restant avec ses jeunes et les défendant face à d’éventuels prédateurs et une autre femelle de la même espèce qui abandonne ses œufs dans la nature. Toutes choses étant égales par ailleurs, le comportement « reste et protège » augmente les risques de prédation de la femelle (coût) mais augmente aussi la survie des jeunes (bénéfices) par rapport

à la femelle réalisant l’autre type de comportement. En fonction de la valeur des coûts et des

Tableau I.4 : Dans le cas A, la théorie des jeux prédit que le comportement social «reste et protège» ne sera pas sélectionné. Le bilan «comptable» de ce comportement est inférieur à celui calculé pour le comportement «dépose et part». A l’inverse, le comportement social apparaît favorable dans le cas B. Les coûts et bénéfices sont exprimés en unités arbitraires.

Coûts du Bénéfices du Comportement Bilan comportement comportement

Dépose l’oothèque et - 2 + 5 + 3 A part Dépose l’oothèque, - 10 + 8 -2 reste et protège Dépose l’oothèque et - 2 + 5 + 3 B part Dépose l’oothèque, - 6 + 10 + 4 reste et protège

27 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

bénéfices, on s’attend à ce que le comportement « reste et protège » soit sélectionné (Tableau

I.4A) ou non (Tableau I.4B). Dans cet exemple, nous avons affaire à l’évolution d’un

comportement de type « égoïste » qui s’explique facilement dans le cadre de la sélection

naturelle, tout comme d’ailleurs les comportements mutualistes. En effet, protéger ses petits

face à des prédateurs revient à augmenter sa propre valeur sélective. Sous l’hypothèse de

sélection naturelle, on s’attend donc à ce qu’un tel comportement soit favorisé. Comprendre

l’évolution de comportements altruistes est moins évident puisqu’il s’agit de comportements

bénéficiant à un autre organisme mais réalisés au détriment de la propre valeur sélective de

l’individu effectuant ce comportement. Diverses théories relatives à ce sujet ont été avancées

pour tenter d’expliquer ce phénomène. La première, qui est également la plus connue, a été

proposée par Hamilton (1964) : la théorie de la sélection de parentèle. Elle fait intervenir la

notion de « fitness inclusive ». Il s’agit d’une extension de la valeur sélective d’un individu (ou

fitness) qui inclut les bénéfices dérivant de l’action d’individus étroitement apparentés. Cette

théorie permet d’envisager comment des comportements altruistes ont pu être sélectionnés

au cours de l’évolution. Le modèle mathématique présenté peut être simplifié de la manière

r*B - C > 0

où r est le coefficient d’apparentement, B les bénéfices liés à la réalisation du comportement

altruiste et C les coûts liés à la réalisation du comportement altruiste. Si cette inéquation est

vérifiée, alors l’occurrence du comportement altruiste est expliquée. Ce modèle convient

particulièrement aux comportements observés chez les Hyménoptères qui ont un système

de reproduction haplodiploïde. En effet, chez ces Insectes les femelles sont plus proches

génétiquement de leurs sœurs que de leurs propres filles (Tableau I.5). Ainsi, si les coûts ne

sont pas trop importants, on s’attend à ce que le comportement altruiste soit sélectionné. Ce

premier modèle a suscité la production de nombreuses autres théories (e.g., Trivers, 1971 ;

28 I. An a l y s e d u c o n t e x t e e t e n j e u x d e l’é t u d e

Tableau I.5 : Coefficients d’apparentement chez les Insectes haplodiploïdes montrant que les sœurs sont génétiquement plus proches les unes des autres que de leurs propres filles.

père / père / mère / mère / sœur / frère / tante / Relations de parenté fille fils fille fils soeur sœur nièce Degré 0,5 0 0,5 0,5 0,75 0,25 0,375 d’apparentement

Lehmann et Keller, 2006). Le pouvoir explicatif d’un tel modèle est plus limité lorsqu’il est appliqué à des organismes diploïdes comme les termites. Diverses hypothèses génétiques, dérivées du travail d’Hamilton ou non (e.g., hypothèse des chromosomes liés - Luykx, 1981), ont été formulées dont celle issue du travail de Bartz (1979) : l’hypothèse de consanguinité fluctuante. Cette théorie expliquait comment, par des cycles de consanguinité entrecoupés d’épisodes de croisements non consanguins, l’hypothèse de sélection de parentèle pouvait s’appliquer aux termites. Mais cette fois également, son adéquation et son importance vis-à- vis de l’évolution de la socialité chez les termites ont été relativisées sur la base de prédictions non confirmées et de suppositions critiquables (voir Myles et Nutting, 1988). Dawkins (1976, traduction de 2003) a généralisé ces hypothèses génétiques dans sa théorie dite « du gène

égoïste » qui a également généré de nombreuses controverses. Aujourd’hui, ces hypothèses génétiques sont fortement relativisées (Griffin et West, 2002) comme en témoigne ce résumé tiré d’une présentation de E. O. Wilson (2006) sur les forces de l’évolution sociale dans l’origine de l’eusocialité donnée lors du congrès de l’IUSSI (International Union for the Study of Social

Insects) à Washington :

“The genetic theory of eusociality has been dogged by conflicted definitions, unrealistic assumptions, and limited predictive success. I suggest that the remedy, supported by growing evidence, is a shift to theory based on group selection and a downgrading of kin selection to a relatively minor, dissolutive role.”

29 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Cette citation introduit la question des niveaux de sélection, c’est à dire des cibles des

forces de sélection. Ce point a suscité de nombreuses controverses par le passé, et divers

travaux philosophiques et / ou biologiques ont été produits en regard de cette problématique

(e.g., Wilson, D. 1975 ; Wilson et Sober, 1989 ; Pepper, 2000 ; Kerr et Godfrey-Smith, 2002 ;

Bergstrom, 2002 ; Okasha, 2003, 2006 ; …). L’hypothèse dite de « multi-levels selection »

postulant que la sélection naturelle peut agir sur des cibles situées à différents niveaux

d’organisation est une hypothèse relativement ancienne, déjà évoquée par les travaux de

Darwin (Darwin, 1871 ; Okasha, 2004 ; Figure

1.6). Mais son utilisation abusive a engendré

petit à petit le déclin de ce concept. Parmi ces

abus, citons la notion de « superorganisme »

appliquée à la Terre par exemple, faisant

de cette dernière un organisme doué d’une Figure 1.6 : Extrait du chapitre V de l’ouvrage de Darwin (1871) illustrant comment la théorie de la sélection naturelle organisation propre (Lovelock, 1979 dans peut s’appliquer à une échelle supérieure à l’individu.

Wilson et Sober, 1989). Allégée de ces excès,

la théorie de « multi-levels selection » est revenue en force dans les années 80, à la fois sur des

fondements philosophiques (voir Gould, 2002 : chapitre 8 par exemple et les références citées)

et sur des études de cas d’espèces (e.g., Moritz, 1989). Cette théorie semble aujourd’hui bien

acceptée en biologie de l’évolution sociale. Notons au passage que la théorie de fitness inclusive

est inévitablement liée au concept de sélection à divers niveaux hiérarchiques (Wilson et Sober,

1989 et références citées par ces auteurs).

Des hypothèses autres que les théories génétiques ont été invoquées pour expliquer

l’évolution de la socialité. Slobodchikoff (1984) proposa par exemple une théorie reliée aux

ressources de l’environnement. Il soutient que la socialité peut se développer en réponse (1)

à une distribution non uniforme des ressources, (2) à un besoin de défendre ces ressources et

30 I. An a l y s e d u c o n t e x t e e t e n j e u x d e l’é t u d e

(3) à une incapacité d’exploiter ces mêmes ressources à moins de le faire en groupe. Sachant qu’une compétition existe vis-à-vis de ces ressources, il démontre comment une stratégie coopérative se révèle efficace en comparaison à une stratégie égoïste. Un accroissement de la valeur sélective individuelle est attendu chez les individus coopérant par rapport aux individus

égoïstes. La coopération, et donc la socialité, peuvent alors être sélectionnées dans de telles conditions. Dans le même registre, Myles (1988) plaide en faveur de la théorie « d’héritage des ressources et reproduction philopatrique ». La reproduction philopatrique fait référence aux individus qui n’accomplissent pas de vol de dispersion mais se reproduisent dans leur colonie d’origine (Roisin, 1999). Ce concept est évoqué traditionnellement dans l’étude des Vertébrés coopérant pour élever les jeunes (cas des « aides » chez certains Oiseaux et Mammifères). Il affirme que ces considérations écologiques surpassent souvent les considérations génétiques dans la détermination du comportement des individus, c’est-à-dire qu’un individu peut aider

à élever des jeunes autres que les siens, même s’il ne s’agit pas des jeunes d’un proche parent.

Dans cette situation, le compromis vital est le suivant : effectuer une dispersion risquée, perdre son confort social et accéder à la reproduction immédiatement, ou bien rester en sécurité auprès du groupe, aider ses congénères et accéder éventuellement à la reproduction dans un futur plus ou moins proche. Pour les animaux chez qui la dispersion est extrêmement risquée, rester et aider ses congénères peut être sélectionné. Ainsi pour les termites, une telle stratégie aurait pu engendrer la sélection d’individus qui allaient former la caste des ouvriers. Une telle hypothèse a été relativisée à juste titre par Roisin (1999) dans la mesure où elle n’explique pas pourquoi les individus retardant leur dispersion ne s’engageraient pas immédiatement dans la reproduction. Un tel délai peut s’expliquer de manière plus parcimonieuse en regard des bénéfices potentiels liés au comportement d’aide, qu’il y ait reproduction philopatrique ou non

(Roisin, 1994 ; Thorne, 1997 ; Shellman-Reeve, 1997 ; Roisin, 1999).

Une autre théorie est directement reliée aux ressources exploitées par les termites, ou

31 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

plus exactement à la principale ressource utilisée par les termites à divergence phylogénétique

précoce : le bois. Pour digérer le bois, ces termites bénéficient du travail de leurs symbiontes

intestinaux (Bandi et al., 1995). Toutefois, cette symbiose n’est établie qu’à partir du 3ème ou 4ème

stade de développement (Nalepa, 1990). La ré-infestation des individus ayant fraîchement mué

est assurée par trophallaxie entre les individus de la colonie. Les blattes du genre Cryptocercus

sont subsociales, possèdent des symbiontes intestinaux et effectuent des trophallaxies mère /

jeunes (Seelinger et Seelinger, 1983). Nalepa (1994) utilise ces blattes comme un modèle de

proto-termite afin d’envisager l’évolution sociale chez les termites. Elle explique l’apparition de

castes par sa théorie du « shift-in-dependent-care » où les larves âgées de la première génération

s’occuperaient des jeunes larves de la génération suivante. Elle insiste aussi sur l’importance de

la ressource, le bois, et sur la présence de symbiontes dans cette théorie. Toutefois, on connaît

chez les blattes de nombreuses espèces xylophages, sociales ou non et possédant des symbiontes

ou non (Tableau I.6). Une telle diversité de situations peut amener à reconsidérer l’importance

de ces facteurs dans l’évolution de Tableau I.6 : Liste non exhaustive illustrant la diversité des combinaisons la socialité chez les termites. De xylophagie / mode de vie / faune intestinale chez les blattes.

Mode de Faune plus, il a été montré qu’une femelle Genre Xylophagie vie intestinale Cryptocercus est physiologiquement Thorax non subsocial ? Aptera non subsocial ? incapable d’avoir une deuxième Trichoblatta non subsocial ? Pseudoglomeris non subsocial ? portée tant que la première ne Cryptocercus oui subsocial flagellés s’est pas dispersée (Nalepa, 1984). Parasphaeria oui subsocial flagellés Panesthia oui subsocial ? A ce titre, les blattes du genre Lauraesilpha oui solitaire ciliés

Parasphaeria pourrait constituer

un meilleur modèle, par analogie, pour l’étude de l’évolution du comportement social chez

les termites (Pellens et al., 2002, 2007a). Enfin, dans son modèle, Nalepa ne propose pas de

facteurs permettant d’expliquer pourquoi les jeunes de la première génération investiraient

32 I. An a l y s e d u c o n t e x t e e t e n j e u x d e l’é t u d e

dans le soin de leurs jeunes frères et sœurs de la deuxième génération plutôt que dans leur propre reproduction (Thorne, 1997).

Suite aux travaux de Nalepa (1984, 1988) et Zimmerman (1983), Roisin (1994) proposa une hypothèse comportementale (hypothèse des conflits intra-groupes) permettant d’expliquer l’apparition de castes stériles chez les termites. Dans cet article, il expose comment la fitness inclusive d’un individu peut varier en fonction de ses comportements. Il montre alors que des zones de conflits intra-coloniaux existent. Sachant que des preuves de tels conflits ont été apportées (e.g., morsures d’individus) et que ceux-ci réduisent les capacités de dispersion des individus endommagés, le comportement d’aide peut se révéler avantageux en terme de valeur sélective globale et pourrait donc être sélectionné. Il reste cependant difficile d’évaluer à quel point il est avantageux pour un individu ayant perdu un conflit d’aider ses congénères plutôt que de « persévérer » dans son propre développement jusqu’à sa dispersion ou d’accéder à une reproduction philopatrique (Thorne, 1997).

Toutes ces théories, qui ne sont pas incompatibles, peuvent avoir joué un rôle dans l’évolution de la socialité chez les termites, mais aucune ne peut être considérée comme totalement explicative de cette évolution (Thorne, 1997). Par ailleurs, elles sont toutes placées dans un contexte adaptatif, c’est-à-dire qu’elles postulent toutes que les pressions de sélection

(naturelle ou de parentèle) constituent les forces évolutives responsables de cette évolution.

Pourtant, d’autres forces comme des contraintes évolutives peuvent avoir joué un rôle important dans l’évolution du comportement social chez les Dictyoptères.

33 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

I.5. La n o t i o n d e c o n t r a i n t e é v o l u t i v e e n b i o l o g i e

A la fin du XIXème siècle, la biologie de l’évolution se plaçait dans un contexte « adaptationiste »,

notion popularisée par Weissman et Wallace (Gould et Lewontin, 1979). Ce contexte mettait

en exergue l’action de la sélection naturelle en tant que force façonnant les organismes de la

manière la plus adaptée possible à l’environnement. Les autres forces évolutives étaient alors

jugées totalement négligeables. Pourtant, la notion de contraintes existait déjà à cette époque.

Thomas Huxley (1825-1895) reconnaissait que les contraintes de développement affectent le

cours de l’évolution (Maynard-Smith et al., 1985). Les « corrélations de croissance » mentionnées

par Darwin (1859) faisaient également référence à cette notion de contrainte. De même la

théorie de la préadaptation défendue par Cuénot (1914) impliquait de tels phénomènes. A

travers ses grilles de transformation, D’Arcy Thompson (1917) exprimait aussi des contraintes

structurales dans l’évolution des formes

(Figure 1.7). Plus tard, le modèle « bricoleur »

de Jacob (1977) combinait contraintes

évolutives et sélection naturelle (Pigliucci et

Kaplan, 2000). Mais c’est seulement suite à

la publication de l’article « The spandrels of

San Marco and the Panglossian paradigm:

a critique of the adaptationist programme »

(Gould et Lewontin, 1979) que le concept

de contraintes évolutives a réellement

émergé. Dans cet article les auteurs critiquent

Figure 1.7 : Grilles de transformation de D’Arcy Thompson ouvertement les limites du programme symbolisant les contraintes physiques s’exerçant sur les organismes (d’après D’Arcy Thompson, 1917 dans Gould, 2002). adaptationiste et expliquent la notion de

34 I. An a l y s e d u c o n t e x t e e t e n j e u x d e l’é t u d e

contrainte à l’aide d’une métaphore

utilisant les « pendentifs » (spandrels en

anglais - Figure 1.8) de la cathédrale Saint

Marc. Dès lors, cette notion a connu un

essor important et un foisonnement de

définitions a vu le jour. Mais ceci s’est

accompagné d’une perte de valeur du

concept, certains auteurs venant à parler de

contraintes sélectives (Antonovics et van

Tienderen, 1991). Nous retiendrons ici la

définition suivante : une contrainte est

un mécanisme ou processus qui limite

Figure 1.8 : Pendentif de la cathédrale Saint Marc illustrant la la capacité d’évolution d’un phénotype notion de contrainte architecturale. Les pendentifs et leur forme triangulaire sont des sous-produits inévitables de la construction ou biaise celle-ci le long de certaines d’un dôme sur des arches arrondies (d’après Gould et Lewontin, 1979). voies (Schwenk et Wagner, 2003).

Deux grandes classes de contraintes peuvent être distinguées (Schwenk, 1995). Dans la première classe figurent les contraintes agissant en tant que limites, dans le sens où l’espace des possibles n’est pas totalement occupé (e.g., Raup, 1966 et Figure 1.9). Dans la seconde, les contraintes sont responsables de la production non aléatoire des variants, c’est-à-dire qu’elles favorisent le développement d’un certain type de variant. C’est le côté positif des contraintes mis en avant par Gould (2002). En effet, dans cette seconde classe, les contraintes agissent, au moins en partie, sur la direction de l’évolution. Ainsi, les contraintes ne sont plus envisagées uniquement en regard de leurs effets négatifs (e.g., baisse de variabilité des caractères) mais

également en fonction d’effets positifs (e.g., canalisation de l’évolution d’une lignée dans une certaine direction). Cette dualité se retrouve dans l’étymologie du mot (Gould, 2002). Le mot

35 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Figure 1.9 : Représentation tridimensionnelle de l’espace des possibles des formes de coquilles de Mollusques. Seules quatre régions de cet espace, marquées A, B, C et D, sont occupées. Les autres régions sont théoriquement possibles mais correspondent à des formes qui ne sont pas réalisées dans la nature. A l’extérieur du « morphospace », 14 formes de coquilles ont été générées par ordinateur (d’après Raup, 1966 dans Ridley, 1996).

« contrainte » vient du latin stringere signifiant compresser, serrer (aspects négatifs) mais aussi

bouger, affecter, toucher (aspects positifs).

Une dernière caractéristique importante de la notion de contrainte évolutive est sa relativité.

On parle de contraintes en regard d’un modèle nul ou d’une théorie favorisée (Antonovics et van

Tienderen, 1991 ; Gould, 2002). Ceci s’explique très facilement à l’aide du schéma proposé par

Gould : « the aptive triangle » (Figure 1.10). Suivant le sommet auquel l’observateur se place,

les contraintes seront différentes. Dans la majorité des cas, l’observateur se réfère à la théorie de

la sélection naturelle et se place donc au pôle fonctionnel. Les contraintes sont alors historiques

(contraintes phylogénétiques) et structurales (e.g., contraintes développementales). Mais, si

on se place au pôle historique, les contraintes deviennent structurales et fonctionnelles. Sur

le plan opérationnel, les contraintes évolutives peuvent être démontrées, ou inférées, de deux

36 I. An a l y s e d u c o n t e x t e e t e n j e u x d e l’é t u d e

manières : soit en se plaçant a priori et en montrant que les directions possibles ne sont pas toutes équiprobables, soit en se plaçant a posteriori et en les inférant à partir d’une analyse historique (Schwenk, 1995). C’est cette dernière approche que nous utiliserons dans ce travail en étudiant les différents patrons phylogénétiques reconstruits.

Figure 1.10 : Le triangle « aptif » de Gould (2002). D’après la théorie de la sélection naturelle, l’observateur se place au pôle fonctionnel (symbolisé par une étoile) et les contraintes sont donc d’ordre phylogénétique et architectural (d’après Gould, 2002).

37 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

I.6. Ob j e c t i f s e t p r oblématiques d e l’é t u d e

Le comportement social est un sujet particulièrement riche, nous permettant de tester

diverses hypothèses évolutives. Nous avons vu que l’évolution du comportement social a

toujours été envisagée dans un contexte darwinien où sélection naturelle et adaptation sont

les maîtres mots. Pourtant, il existe bien d’autres processus évolutifs que la sélection naturelle

comme les contraintes évolutives ou le phénomène de dérive. Leur importance est d’ailleurs

de plus en plus reconnue dans la littérature actuelle (e.g., Ord et Blumstein, 2002 ; Verdú,

2006). Cette importance a d’ailleurs été reconnue par de nombreux auteurs au fil de l’Histoire

(Darwin, 1859 ; Cuénot, 1914 ; D’Arcy Thompson, 1917, Jacob, 1977 ; Gould, 2002 ; …).

Dans ce contexte, les patrons phylogénétiques que nous allons reconstruire, nous permettront

de tester et d’émettre des hypothèses en regard de cette problématique.

Deux clades d’intérêts à proximité phylogénétique forte nous servirons de modèles

d’étude : les blattes et les termites. Chez les blattes, une diversité de comportements sociaux est

observée (modes de vie solitaire, subsocial, grégaires). Ce modèle nous permettra donc d’aborder

diverses questions relatives à l’évolution du comportement social. Nous considérerons dans un

premier temps, l’origine du mode de vie solitaire chez l’espèce Thanatophyllum akinetum. Vivre

en groupe ou de manière isolée génèrent des pressions et des avantages très différents, pour ne

pas dire opposés. Dans ce cas, l’hypothèse nulle de la sélection naturelle aurait tendance à

prédire que les comportements réalisés par Thanatophyllum akinetum sont très différents de

ceux effectués par les espèces grégaires et subsociale. Cette première hypothèse sera testée en

combinant observations comportementales et études phylogénétiques. Par ailleurs, d’après

la littérature (Grandcolas, 1997a, 1998), ce mode de vie a évolué à partir d’un mode de vie

grégaire. L’étude de la transition grégarisme / mode de vie solitaire permettra donc également

de discuter de la notion d’irréversibilité de l’évolution sachant que, dans la théorie gradiste de

38 I. An a l y s e d u c o n t e x t e e t e n j e u x d e l’é t u d e

l’évolution du comportement social, une telle transition correspondrait à une réversion.

Nous considérerons ensuite l’évolution du mode de vie subsocial chez Parasphaeria boleiriana. L’évolution vers la subsocialité correspond à une transition particulièrement remarquable dans la mesure où elle signifie qu’un individu (le parent) s’occupe d’individus autres que lui-même (ses jeunes). Un tel comportement demeure tout de même un comportement de type « égoïste » (i.e. facilement explicable par la théorie de la sélection naturelle) dans la mesure où s’assurer de la survie de ses jeunes participe à l’accroissement de sa propre fitness.

Les hypothèses classiquement avancées dans l’évolution de la subsocialité sont soit des hypothèses trophiques, soit des hypothèses liées à la pression de prédation. Pour notre modèle, la seconde hypothèse ne sera pas testée, alors que la première est reliée au régime xylophage de Parasphaeria. Le bois est une ressource « patchy », ou « morcelée », que l’on peut défendre.

Il constitue donc un milieu de vie fermé favorable au développement de comportements pré- sociaux (Hamilton, 1978). Dans ce contexte, une hypothèse d’exaptation a été formulée dans la littérature (Grandcolas, 1997a). Sous l’hypothèse nulle de la sélection naturelle, la transition vers le mode de vie subsocial suppose encore une fois des bouleversements comportementaux majeurs, contrairement à l’hypothèse d’exaptation où la tolérance vis-à-vis des conspécifiques et les patrons moteurs sont « récupérés » et exprimés dans un autre contexte.

Enfin, nous nous intéresserons à l’évolution des castes d’ouvriers chez les termites. Les termites sont tous eusociaux mais présentent une assez grande diversité, notamment concernant les castes d’ouvriers. L’évolution de castes stériles est un phénomène particulièrement intéressant puisqu’il concerne l’origine de comportements altruistes. Ces comportements ont suscité l’établissement de diverses théories mais aucune ne s’est révélée totalement satisfaisante pour le cas des termites. Un certain consensus plaidant pour une évolution de l’eusocialité à partir d’un mode de vie subsocial existe dans la littérature actuelle (voie subsociale de l’évolution de Wilson, 1971, 1975). Cette transition subsocialité / eusocialité sera testée et discutée.

39 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Par ailleurs, l’évolution de la caste des ouvriers « vrais » fait référence à la théorie de

spécialisation (Cope, 1896). La spécialisation est classiquement perçue comme un phénomène

irréversible, c’est-à-dire un véritable cul de sac évolutif (Kelley et Farrell, 1998 ; D’Haese,

2000 ; Nosil et Mooers, 2005). Dans ce contexte, l’hypothèse nulle suggère qu’il ne peut y avoir

de transition depuis l’état « ouvriers vrais » vers un autre état. Cette hypothèse sera testée à

l’aide d’un patron phylogénétique permettant d’inférer le cours de l’évolution de ces caractères

d’intérêt. Ce test permettra également d’évaluer les deux hypothèses relatives au nombre

d’apparition de la caste des ouvriers vrais postulées dans la littérature (Watson et Sewell, 1985 ;

Noirot et Pasteels, 1988). L’une de ces hypothèses fait appel aux notions d’homoplasie, de

convergence et de parallélisme. Elles seront donc également discutées. Enfin, deux hypothèses

concernant l’évolution du polymorphisme ont été proposées (Watson et Sewell, 1985 ; Noirot,

1985a,b). L’évolution du polymorphisme a souvent été comprise en termes de sélection

naturelle et d’adaptation à l’environnement (Nijhout, 2003). Ces hypothèses seront testées et

l’évolution du polymorphisme étudiée en regard de la théorie de la sélection naturelle.

40 CHAPITRE II

Ma t é r i e l s e t m é t h o d e s

But first, why even reconstruct phylogeny ? Besides identifying lineages of organisms, we can record the success and demise of those lineages, and perhaps even provide explanations for these outcomes. Phylogenies also allow the interpretation of evolutionary patterns.

Gr i m a l d i e t En g e l (2005)

II. Ma t é r ie l s e t m é t h o d e s

u sein des Dictyoptères, deux groupes très proches phylogénétiquement

présentent une variabilité de comportements sociaux. En effet, on connaît A chez les blattes des espèces solitaires, des espèces grégaires et également des espèces subsociales. Chez les termites, toutes les espèces sont eusociales mais les modalités de cette eusocialité sont variables d’une espèce à l’autre, ce qui a mené certains auteurs à parler d’un « continuum d’eusocialité » (Sherman et al., 1995 ; Shellman-Reeve, 1997). Ces deux groupes présentent donc une variabilité de comportements sociaux permettant l’étude de leur

évolution.

Par ailleurs, l’examen de questions macroévolutives requiert l’utilisation d’une référence historique du groupe étudié, c’est-à-dire une phylogénie (Eldredge et Cracraft, 1980). Diverses méthodologies existent dans le domaine des analyses phylogénétiques. En conséquence, après avoir présenté le matériel d’étude, les choix méthodologiques suivis au cours de ce travail seront exposés et justifiés. Enfin, des avancées méthodologiques pour l’étude du comportement dans un contexte phylogénétique seront présentées en fin de chapitre.

43 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

II.1. Ma t é r i e l s biologiques

II.1.1. Position et structure phylogénétiques des Dictyoptères

L’ordre des Dictyoptères est composé de trois grands groupes d’Insectes : les mantes

(Mantodea), les blattes (Blattaria) et les termites (Isoptera). Cet ordre comprend environ

10 000 espèces décrites et réparties comme suit : 2300 mantes (Svenson et Whiting, 2004),

2900 termites (Constantino, http://www.unb.br/ib/zoo/docente/constant/catal/catnew.

html) et 4300 blattes (Princis, 1962, 1963, 1964, 1965, 1966, 1967, 1969, 1971 ; Roth, 2003).

Alors que la monophylie des Dictyoptères est très bien établie (e.g., Hennig, 1981 ; Thorne

et Carpenter, 1992 ; Kristensen, 1995 ; Wheeler et al., 2001 ; Terry et Whiting, 2005 ; …),

leur position phylogénétique au sein des Insectes est beaucoup plus controversée. Ce sont des

Insectes Ptérygotes Néoptères pour lesquels divers groupes-frères putatifs ont été avancés

sur la base de caractères morphologiques et/ou moléculaires. Parmi ces groupes, peuvent

être cités les Dermaptères (Hennig, 1981), les Zoraptères (Boudreaux, 1979 ; Wheeler et al.,

2001), les Phasmes (Beutel et Gorb, 2001 ; Whiting, 2001), les Embioptères (Whiting, 2002b ;

Kjer, 2004), les Grylloblattides (Kjer, 2004) ou bien encore le clade (Mantophasmatodea +

Grylloblattodea) (Terry and Whiting, 2005). Le groupe-frère des Dictyoptères n’est donc

toujours pas connu à l’heure actuelle (Kristensen, 1981, 1995 ; Whiting et al., 1997).

Au sein des Dictyoptères, la situation n’est également pas résolue puisque tous les

scénarios, ou presque, ont été envisagés. Cependant, les analyses les plus récentes (Lo et al.,

2003 ; Klass et Meier, 2006 ; Inward et al., 2007a) plaident pour une étroite parenté entre

blattes et termites, les mantes étant le groupe-frère du clade (blattes + termites). Enfin,

au sein de ce dernier clade, la monophylie des blattes a été remise en cause sur la base de

caractères morphologiques et moléculaires avec le genre Cryptocercus placé comme groupe-

44 II. Ma t é r ie l s e t m é t h o d e s

frère des termites (e.g., Lo et al., 2000 ; Klass et Meier, 2006 ; Inward et al., 2007a). Une telle hypothèse rend les blattes paraphylétiques, ce qui a amené certains auteurs à proposer une classification modifiée ou les termites seraient une famille de blattes (Inward et al., 2007a).

Cependant, sur la base de caractères morphologiques (Grandcolas, 1994, 1996), et de manière congruente avec des données sur les peptides des corpora cardiaca (Gäde et al., 1997), le genre

Cryptocercus a également été placé au sein de la famille des Polyphagidae, les blattes étant alors monophylétiques. La structure phylogénétique interne des Dictyoptères ne fait pas l’objet de cette étude et elle n’a aucune incidence sur les conclusions de ce travail.

II.1.2. Relations phylogénétiques et socialité chez les blattes

Nous venons de voir que la monophylie des blattes n’est pas unanimement reconnue, ce qui a des conséquences évidentes sur les relations au sein de ce sous-ordre. Ainsi, l’existence de certaines familles reste controversée ou mal définie (e.g., Nocticolidae, Cryptocercidae,

Anaplectidae, Pseudophyllodromiidae), alors que la monophylie d’autres familles est bien étayée

(e.g., Blattidae, Polyphagidae, Blattellidae, Blaberidae). Le

groupe d’intérêt de cette étude est une des onze sous-familles

de Blaberidae, les Zetoborinae, sous-famille néotropicale

très clairement définie (Grandcolas, 1991a, 1993b). La Figure 2.1 : Sclérite L2d des genitalia de Lanxoblatta emarginata (à gauche) et présence d’un sclérite L2d bifide dans les genitalia mâles Phortioeca nimbata (à droite). Les flèches montrent la bifidie caractéristique de ce constitue d’ailleurs une des synapomorphies remarquables sclérite chez les Zetoborinae (modifié d’après Roth, 1970a). du groupe qui a été très tôt reconnue par les auteurs (Roth,

1970a ; Grandcolas, 1991a - Figure 2.1). La liste des synapomorphies morphologiques des

Zetoborinae est représentée dans le Tableau III.1. L’historique des relations phylogénétiques internes au Blaberidae est présenté dans la partie III.2.1. Historique de la classification des

Blaberidae.

45 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Les blattes pondent des oothèques desquelles sortent des larves qui tendent souvent à

rester en groupe. Le grégarisme, au moins au stade larvaire, est ainsi un mode de vie très répandu

au sein des blattes. Les modes de vie solitaire et subsocial ne sont pas rares (Grandcolas, 1997a,

1998) mais peu de sous-familles regroupe ces trois modes de vie. Les Zetoborinae présentent

ces divers modes de vie et constituent donc un groupe permettant d’étudier de multiples

transitions évolutives (Grandcolas, 1991b ; Pellens et al., 2002). Une étude précédente

(Grandcolas, 1996) a montré que le grégarisme

pouvait constituer le mode de vie ancestral des

blattes (Grandcolas, 1996). La subsocialité et

le mode de vie solitaire observés chez certaines

Zetoborinae seraient donc plutôt des modes de

vie dérivés. Les transitions grégarisme / mode

Figure 2.2 : Larves de Pseudoglomeris sp. originaires du de vie solitaire et grégarisme / subsocialité Laos. Les flèches montrent les rostres de ces larves utilisés pour se nourrir du liquide secrété par la mère (photo : seront donc étudiées. Par ailleurs, il a été avancé Frédéric Legendre). que la xylophagie serait un régime alimentaire

favorisant l’évolution vers un mode de vie subsocial (Nalepa, 1994 et I.4. Th é o r ie s d e l a

s o c i a l i t e e t n ive a u x d e s e l e c t i o n ). Toutefois, on connaît des blattes subsociales non

xylophage (e.g., genre Pseudoglomeris - Figure 2.2) mais aussi des blattes xylophages solitaires

(e.g., genre Lauraesilpha - Tableau I.4). Ainsi, même si le régime alimentaire peut favoriser

l’évolution vers un certain mode de vie, il ne permet pas d’expliquer parfaitement la diversité

existante.

La diversité des Blaberidae est illustrée sur la Figure 2.3.

Figure 2.3 (ci-contre à droite): Illustration de la diversité des Blaberidae. A : accouplement de Thanatophyllum akinetum ; B : femelle adulte de Paradicta rotunda ; C : Gyna capucina adulte ; D : Eublaberus distanti adulte ; E : adulte de Thanatophyllum akinetum venant de muer ; F : femelle adulte d’Epilampra egregia ; G : mise bas de Thanatophyllum akinetum ; H : larve de Lanxoblatta emarginata ; I : Panchlora nivea adulte ; J : Phortioeca nimbata adulte ; K : Galiblatta cribrosa prédatée par Trigonopsis intermedia (Sphecidae) ; fond : sous-bois de Guyane française, montagne de Kaw (photos : Frédéric Legendre).

46 A

D C E

H G

I K

II. Ma t é r ie l s e t m é t h o d e s

II.1.3. Phylogénie et eusocialité chez les termites

Contrairement à celle des blattes, la monophylie des termites n’a jamais été remise en question (Eggleton, 2001). Aujourd’hui sept familles sont reconnues classiquement dont les Kalotermitidae, les Termitidae et les Hodotermitidae, pour lesquelles la monophylie est bien établie. Par contre, la monophylie des Rhinotermitidae et des Termopsidae est plus controversée (Donovan et al., 2000 ; Eggleton, 2001). Enfin, la famille des Mastotermitidae n’est représentée que par une seule espèce actuelle et celle des Serritermitidae par deux genres

(l’un étant monospécifique). Ainsi, la monophylie de ces deux familles n’a que très peu été testée. De même, les relations interfamiliales ont rarement été étudiées avec un échantillonnage taxonomique et de caractères adéquats, tant et si bien que les relations entre les différentes familles, et notamment entre les familles composées d’espèces possédant des flagellés intestinaux et dits « termites inférieurs », sont très mal définies. Un historique plus complet des relations phylogénétiques au sein des termites est fourni dans la partie IV.2.1. Historique de la classification des termites.

Bien qu’étant toutes eusociales (i.e. possédant donc notamment des castes), les espèces de termites présentent une grande variabilité comportementales (Figure 2.4), morphologiques A B

Figure 2.4 : Exemples de nids construits par différentes espèces de termites ; A : Cubitermes sp., B : Nasutitermes triodiae, C : Anacanthotermes ochraceus (A et B d’après Abe et al., 2000, C d’après Grassé, 1986).

49 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

A B

Figure 2.5 : Soldats de Trinervitermes sp. (A) et de Zootermopsis nevadensis (B). D’après http://www.tolweb.org/tree.

(Figure 2.5), écologiques … Cette variabilité a amené certains auteurs à parler de « continuum

d’eusocialité » chez ces Insectes (Sherman et al., 1995 ; Shellman-Reeve, 1997). A un extrême

de ce continuum, on trouve des espèces sans ouvriers « vrais », ne construisant pas de vrais

nids (e.g., bois creusé), alors qu’à l‘autre extrême figurent des espèces érigeant de grandes

constructions et possédant des ouvriers « vrais ». Les termites permettent donc de tester des

hypothèses relatives à l’évolution des castes et aux transitions évolutives entre différents

« types » d’eusocialité.

La diversité des termites est illustrée sur la Figure 2.6.

Figure 2.6 (ci-contre à droite): Illustration de la diversité des termites. A : petit soldat de Macrotermes subhyalinus nourrit par trophallaxie par un ouvrier ; B : nid de Nasutitermes triodiae ; C : petits et grands soldats de Macrotermes subhyalinus ; D : ouvriers avec un soldat de Reticulitermes santonensis ; E : ailés de Reticulitermes flavipes ; F : reine physogastre de Macrotermes sp. entourée de soldats, d’ouvriers et du roi qui est caché sous la reine ; G : meule à champignons d’Odontotermes yuanensis ; H : nids «magnétiques» d’Amitermes sp. ; fond : gallerie-tunnel d’une espèce non identifiée courant le long d’un tronc (sources : A, B, C, F, G : Abe et al., 2000 ; D : http://www.tolweb.org/tree ; E : http://www.uos.harvard.edu/ehs/pes-termites.shtml ; H : http://pic.templetons.com/brad/ photo/australia/nt/ ; fond : photo : Frédéric Legendre).

50 A B

E D

II. Ma t é r ie l s e t m é t h o d e s

II.2. Mé t h o d e s phylogénétiques

II.2.1. Constitution du jeu de données

ǲǲ Sélection et obtention des taxons

Réaliser une analyse phylogénétique exhaustive de tous les taxons connus d’un clade est bien souvent un objectif irréalisable. De ce fait, le phylogénéticien est inévitablement confronté au choix des taxons qu’il devra retenir pour son analyse. Au-delà des critères d’ordre pratique

(disponibilité des spécimens et de données préliminaires), il est utile et même nécessaire de se référer à des critères scientifiques (Grandcolas et al., 1997, 2004 ; Hillis, 1998). L’échantillon taxonomique se devra, autant que faire se peut, d’être représentatif de la diversité du groupe

étudié. Cette représentativité sera majoritairement dépendante de la question à l’étude. En effet, si l’objectif de l’étude phylogénétique est de proposer une hypothèse de classification d’un groupe, alors il sera important d’avoir un échantillonnage permettant de tester les différentes hypothèses taxonomiques existantes. Si, au contraire ou plus principalement, l’objectif est d’étudier l’évolution d’un trait comportemental au sein du groupe, alors l’échantillonnage adéquat tiendra compte des caractéristiques comportementales des différents taxons du groupe.

Délimiter le groupe externe de l’analyse repose sur des critères similaires auxquels s’ajoute la nécessité d’avoir plusieurs taxons « extra-groupes » qui ne forment pas un groupe monophylétique (Barriel et Tassy, 1998). Cette condition permet de tester la monophylie du groupe interne. Le groupe externe est le principal critère utilisé aujourd’hui pour polariser l’évolution des caractères. Auparavant d’autres critères tels que le critère ontogénétique ou le critère paléontologique ont été avancés puis délaissés progressivement au profit du critère extra-groupe (Nelson, 1985 ; Nixon et Carpenter, 1993). Pour éviter des artefacts tels que

53 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

l’attraction des longues branches (Felsenstein, 1985) ou le phénomène de « random outgroup »

(Wheeler, 1990), il est judicieux de sélectionner un groupe externe phylogénétiquement proche

du groupe interne. De ce point de vue, le groupe-frère est fréquemment utilisé pour jouer

ce rôle même si cela ne constitue pas une obligation méthodologique (Nixon et Carpenter,

1993).

L’obtention de la majorité des spécimens de termites résulte du travail de collecte de

Christian Bordereau et de ses propres collaborations. Les divers spécimens de blattes ont été

obtenus et étudiés grâce aux élevages disponibles à la station biologique de Paimpont, aux

collections du Muséum national d’Histoire naturelle de Paris et au travail de terrain réalisé en

Guyane française en décembre 2006. La liste des taxons et les données obtenues pour chacun

d’entre eux sont mentionnés dans le Tableau II.1.

Tableau II.1 (pages suivantes): Liste récapitulative des taxons utilisés dans cette étude avec les différents jeux de données acquis pour chacun d’entre eux (cellules vertes du tableau). Le premier tableau fait référence à l’analyse phylogénétique des Blaberidae (CHAPITRE III). Le second tableau fait référence à l’analyse phylogénétique des termites (CHAPITRE IV). Cinq espèces sont mentionnées dans les deux tableaux car elles ont été utilisées dans les deux études phylogénétiques.

54 II. Ma t é r ie l s e t m é t h o d e s

Espèces Familles Sous-familles Molécules Comportement Morphologie Ectobius sylvestris Blattellidae Ectobiinae Blattella germanica Blattellidae Blattellinae Parcoblatta uhleriana Blattellidae Blattellinae Paratemnopteryx collonianie Blattellidae Blattellinae Loboptera decipiens Blattellidae Blattellinae Xestoblatta cavicola Blattellidae Blattellinae Isoldaia sp Pseudophyllodromiidae Pseudophyllodromiinae Dendroblatta sp Pseudophyllodromiidae Pseudophyllodromiinae Supella longipalpa Pseudophyllodromiidae Pseudophyllodromiinae Archimandrita tessellata Blaberidae Blaberinae Blaberus discoidalis Blaberidae Blaberinae Eublaberus distanti Blaberidae Blaberinae Monastria sp Blaberidae Blaberinae Paradicta rotunda Blaberidae Blaberinae Phoetalia pallida Blaberidae Blaberinae Calolampra sp Blaberidae Diplopterinae Diploptera punctata Blaberidae Diplopterinae Epilampra sp Blaberidae Epilamprinae Rhabdoblatta formosana Blaberidae Epilamprinae Geoscapheus woodwardi Blaberidae Geoscapheinae Macropanesthia rhinoceros Blaberidae Geoscapheinae Gyna capucina Blaberidae Gyninae Gromphadorhina portentosa Blaberidae Oxyhaloinae Henschoutedenia sp Blaberidae Oxyhaloinae Nauphoeta cinerea Blaberidae Oxyhaloinae Panchlora nivea Blaberidae Panchlorinae Ancaudellia shawi Blaberidae Panesthiinae Caeparia crenulata Blaberidae Panesthiinae Miopanesthia deplanata Blaberidae Panesthiinae Panesthia cribrata Blaberidae Panesthiinae Genre non identifié Blaberidae Panesthiinae Salganea esakii Blaberidae Panesthiinae Laxta sp Blaberidae Perisphaeriinae Pseudoglomeris sp Blaberidae Perisphaeriinae Trichoblatta pygmaea Blaberidae Perisphaeriinae Pycnoscelus surinamensis Blaberidae Pycnoscelinae Lanxoblatta emarginata Blaberidae Zetoborinae Parasphaeria boleiriana Blaberidae Zetoborinae Phortioeca nimbata Blaberidae Zetoborinae Schultesia lampyridiformis Blaberidae Zetoborinae Thanatophyllum akinetum Blaberidae Zetoborinae Zetobora sp Blaberidae Zetoborinae 55 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Espèces Familles Sous-familles Molécules Développement Locusta migratoria Acrididae Oedipodinae Metilia brunnerii Hymenopodidae Acromantinae Pseudocreobotra occellata Hymenopodidae Hymenopodinae Mantoida schraderi Mantoididae Calolampra sp Blaberidae Diplopterinae Epilampra sp Blaberidae Epilamprinae Parasphaeria boleiriana Blaberidae Zetoborinae Blattella germanica Blattellidae Blattellinae Blatta orientalis Blattidae Blattinae Pelmatosilpha guyanae Blattidae Polyzosterinae Cryptocercus sp Cryptocercidae Cryptocercinae Genre non identifié Nocticolidae Nocticolinae Therea petiveriana Polyphagidae Polyphaginae Supella longipalpa Pseudophyllodromiinae Pseudophyllodromiidae Hodotermes mossambicus Hodotermitidae Hodotermitinae Microhodotermes viator Hodotermitidae Hodotermitinae Calcaritermes temnocephalus Kalotermitidae Kalotermitinae Comatermes perfectus Kalotermitidae Kalotermitinae Cryptotermes brevis Kalotermitidae Kalotermitinae Incisitermes tabogae Kalotermitidae Kalotermitinae Kalotermes flavicollis Kalotermitidae Kalotermitinae Neotermes holmgreni Kalotermitidae Kalotermitinae Postelectrotermes howa Kalotermitidae Kalotermitinae Procryptotermes leewardensis Kalotermitidae Kalotermitinae Bifiditermes improbus Kalotermitidae Kalotermitinae Mastotermes darwiniensis Mastotermitidae Coptotermes lacteus Rhinotermitidae Coptotermitinae Heterotermes vagus Rhinotermitidae Heterotermitinae Prorhinotermes canalifrons Rhinotermitidae Prorhinotermitinae Reticulitermes santonensis Rhinotermitidae Heterotermitinae Rhinotermes marginalis Rhinotermitidae Rhinotermitinae Schedorhinotermes sp Rhinotermitidae Rhinotermitinae Termitogeton sp Rhinotermitidae Termitogetoninae Serritermes serrifer Serritermitidae Macrotermes subhyalinus Termitidae Macrotermitinae Odontotermes hainanensis Termitidae Macrotermitinae Pseudacanthotermes spiniger Termitidae Macrotermitinae Sphaerotermes sphaerothorax Termitidae Macrotermitinae Constrictotermes cyphergaster Termitidae Nasutitermitinae Cornitermes cumulans Termitidae Nasutitermitinae Diwaitermes kanehirae Termitidae Nasutitermitinae Nasutitermes voeltzkowi Termitidae Nasutitermitinae 56 II. Ma t é r ie l s e t m é t h o d e s

Espèces Familles Sous-familles Molécules Développement Procornitermes araujoi Termitidae Nasutitermitinae Syntermes grandis Termitidae Nasutitermitinae Velocitermes sp Termitidae Nasutitermitinae Cubitermes sp Termitidae Termitinae Inquilinitermes sp Termitidae Termitinae Microcerotermes sp Termitidae Termitinae Termes hispaniolae Termitidae Termitinae Archotermopsis wroughtoni Termopsidae Termopsinae Hodotermopsis sjostedti Termopsidae Termopsinae Porotermes sp Termopsidae Porotermitinae Zootermopsis nevadensis Termopsidae Termopsinae Stolotermes brunneicornis Termopsidae Stolotermitinae

ǲǲ Sélection des caractères moléculaires

Plusieurs marqueurs moléculaires ont été utilisés précédemment dans diverses analyses phylogénétiques portant sur des groupes d’Insectes. Il a été supposé que certains marqueurs

étaient majoritairement informatifs pour des évènements relativement anciens (des nœuds profonds de l’arbre), alors que d’autres étaient essentiellement informatifs pour des évènements relativement récents (les nœuds apicaux de l’arbre). C’est sur la base de cette connaissance qu’un lot de huit marqueurs a été sélectionné pour cette étude. En effet, des marqueurs nucléaires non codants ont été utilisés pour étudier les relations à l’échelle des Insectes (e.g.,

Wheeler et al., 2001), alors que divers gènes mitochondriaux ont été utilisés pour des études intragénériques chez les blattes (e.g., Murienne et al., 2005). L’objectif de cette sélection était donc d’assembler divers marqueurs avec des propriétés variées afin de maximiser les chances que tous les niveaux de l’arbre soient documentés par au moins un marqueur phylogénétique.

Ainsi, des gènes mitochondriaux codants pour les sous-unités I et II du cytochrome oxydase

(COI, COII) et pour le cytochrome b (Cytb) ont été sélectionnés. Les gènes mitochondriaux non codants de la petite (12S) et de la grande (16S) sous-unités ribosomiques ont également

été ciblés. Enfin, les gènes nucléaires non codants de la petite (18S) et de la grande (28S) sous-

57 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

unités ribosomiques ont aussi été retenus.

ǲǲ Obtention des caractères moléculaires

J’ai réalisé le séquençage moléculaire à la Brigham Young University de Provo (Utah,

USA) dans le laboratoire du Dr Whiting. L’ADN des blattes et des termites a été extrait en

utilisant le protocole Qiagen DNeasy pour tissus animaux. Les tissus musculaires thoraciques

des termites et les tissus musculaires des pattes de blattes ont été utilisés. Les parties restantes

des individus ont été conservés et stockés dans de l’alcool 100% en tant qu’échantillons de

référence. ADN et échantillons de référence sont conservés dans le « Insect Genomics

Collection » de la Brigham Young University. Les détails du protocole d’extraction figurent

dans l’Annexe II. Les différents marqueurs ont été amplifiés en un ou plusieurs fragments

en fonction de la taille des séquences visées. Ainsi, les séquences de 12S rDNA (~ 360 pb), de

16S rDNA (~ 385 pb), de cytochrome b (Cytb, 307 pb), et de cytochrome oxydase II (COII,

incluant une portion de l’ARN de transfert codant pour la Leucine, ~ 725 pb) ont été amplifiés

en un fragment, alors que les séquences de cytochrome oxydase I (COI, 1179 pb), de 18S

rDNA (~ 1870 pb) et de 28S rDNA (~ 2200 pb) ont été séquencées en deux ou trois fragments

(COI), et quatre fragments (18S et 28S). Divers protocoles d’amplification ont été utilisés et

sont listés dans le Tableau II.2 avec l’ensemble des amorces utilisées. Le premier protocole a

été appliqué pour tous les marqueurs sur les spécimens frais, alors que les protocoles suivants

étaient spécifiques à certains gènes et pour des taxons plus problématiques (e.g., spécimens

plus anciens). Les PCR ont été réalisées à l’aide d’un thermocycleur Peltier (DNA Engine

DYADTM). L’électrophorèse des produits PCR a été réalisée sur un gel d’agarose afin de vérifier

la spécificité des produits amplifiés et d’inspecter les contaminations éventuelles à l’aide d’un

témoin négatif.

Les produits de PCR ont été purifiés à l’aide du kit « Montage PCR96 Cleanup »

58 II. Ma t é r ie l s e t m é t h o d e s

Tableau II.2 : Liste des différentes amorces et des protocoles utilisés. Les réactions de PCR pour lesquelles la température d’hybridation augmente ont été réalisées par incrémentation de 0,2°C par cycle. Les régions COIa et COIbc ont été obtenues avec les couples d’amorces LCO / HCO et mtd6 / Calvin, respectivement. BYU = Brigham Young University.

Gènes Amorces Séquences (5’-3’) Sources 12Sai AAA CTA GGA TTA GAT ACC CTA TTA T Simon et al., 1994 12S 12Sbi AAG AGC GAC GGG CGA TGT GT Simon et al., 1994 16SAr CGC CTG TTT ATC AAA AAC AT Xiong and Kocher, 1991 16S 16SF TTA CGC TGT TAT CCC TAA Kambhampati 1995 cytb612 CCA TCC AAC ATC TCC GCA TGA TGA AA Kocher et al., 1989 Cytb cytb920 CCC TCA GAA TGA TAT TTG GCC TCA Kocher et al., 1989 Fleu TCT AAT ATG GCA GAT TAG TGC Whiting, 2002a COII Rlys GAG ACC AGT ACT TGC TTT CAG TCA TC Whiting, 2002a LCO GGT CAA CAA ATC ATA AAG ATA TTG G Folmer et al., 1994 HCO TAA ACT TCA GGG TGA CCA AAA AAT CA Folmer et al., 1994 mtd6 GGA GGA TTT GGA AAT TGA TTA GTT CC Simon et al., 1994 COI calvin GGR AAR AAW GTT AAR TTW ACT CC Whiting lab, BYU Ron GGA TCA CCT GAT ATA GCA TT CCC Simon et al., 1994 Deep6R2 WCC WAC DGT RAA YAT RTG RTG DGC Whiting lab, BYU Deep6f2 TTG AYC CWG CWG GDG GDG GNG AYC C Whiting lab, BYU 1F TAC CTG GTT GAT CCT GCC AGT AG Giribet et al., 1996 1.2F TGC TTG TCT CAA AGA TTA AGC Whiting, 2002a b5.0 TAA CCG CAA CAA CTT TAA T Whiting et al., 1997 2F AGG GTT CGA TTC CGG AGA GGG AGC Hillis and Dixon, 1991 18S b2.9 TAT CTG ATC GCC TTC GAA CCT CT Jarvis et al., 2004 a1.0 GGT GAA ATT CTT GGA CCG TC Whiting et al., 1997 7R GCA TCA CAG ACC TGT TAT TGC Whiting, 2002a a3.5 TTG TGC ATG GCC GYT CTT AGT Whiting, 2002a 9R GAT CCT TCC GCA GGT TCA CCT AC Giribet et al., 1996 Rd1.2a CCC SSG TAA TTT AAG CAT ATT A Whiting, 2002a Rd3b CCY TGA ACG GTT TCA CGT ACT Jarvis et al., 2004 Rd3.2a AGT ACG TGA AAC CGT TCA SGG GT Whiting, 2002a Rd4b CCT TGG TCC GTG TTT CAA GAC Jarvis et al., 2004 28S Rd4.2b CCT TGG TCC GTG TTT CAA GAC GG Whiting, 2002a

28SA GAC CCG TCT TGA AGC ACG Whiting et al., 1997 28SB TCG GAA GGA ACC AGC TAC Whiting et al., 1997 Rd4.5a AAG TTT CCC TCA GGA TAG CTG Whiting, 2002a Rd7.b1 GAC TTC CCT TAC CTA CAT Whiting, 2002a

Extension Gène Chauffage Dénaturation Hybridation Extension Cycles finale Tous 94°C (2min) 94°C (1min) 55°C (1min) 72°C (1min 15s) 72°C (7min) 40 Cytb 94°C (2min) 94°C (1min) 51.5 to 59.5°C (1min) 72°C (1min 15s) 72°C (7min) 40 16S 94°C (2min) 94°C (1min) 50°C (1min) 72°C (1min 15s) 72°C (7min) 40 COII 94°C (2min) 94°C (1min) 45 to 53°C (1min) 72°C (1min 15s) 72°C (7min) 40 COIa 94°C (2min) 94°C (1min) 49.5 to 57.5°C (1min) 72°C (1min 15s) 72°C (7min) 40 COIbc 94°C (2min) 94°C (1min) 50°C (1min) 72°C (1min 15s) 72°C (7min) 40 28SB 94°C (2min) 94°C (1min) 50°C (1min) 72°C (1min 15s) 72°C (7min) 40

59 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

(Millipore®) puis séquencés, en utilisant l’ABI Big Dye 3.1®, avec le profil de séquençage

suivant : 27 cycles de 96°C pendant 10 secondes, 50°C pendant 5 secondes et 60°C pendant 4

minutes. Les produits de réaction de séquençage ont été purifiés sur colonne Sephadex TM puis

séquencés à l’aide d’un séquenceur ABI 3730XL DNA.

La qualité de chaque séquence a été évaluée à l’aide de recherches de type « blast »

(Altschul et al., 1997) telles qu’implémentées sur le site Internet NCBI (http://www.ncbi.

nlm.nih.gov/), puis elles ont été éditées dans le logiciel Sequencher® 4.0 (Genecodes, 1999)

en prenant soin de vérifier l’absence de codons stop dans les séquences codantes.

II.2.2. Concepts et méthodes phylogénétiques

ǲǲ Hypothèses d’homologie et notion d’alignement

Depuis très longtemps, de très nombreuses méthodes ont été avancées afin de classer

le vivant (Lecointre et Le Guyader, 2001). Durant les années 1950, Willi Hennig a défini les

fondements de la méthode cladistique ou systématique phylogénétique, méthode toujours

utilisée à l’heure actuelle afin de reconstruire les relations de parenté entre taxons (Hennig,

1950, 1966). Cette méthode exploite le principe de « descendance avec modification » afin de

définir des groupes monophylétiques, c’est-à-dire des groupes comprenant un ancêtre commun

et tous ses descendants. En effet, l’établissement de ces groupes repose sur l’identification

d’états de caractères hérités d’un ancêtre commun. N’ayant pas accès à l’histoire évolutive de

chaque caractère et de ses états, définir un groupe monophylétique revient à faire l’hypothèse

que les états de caractères Xi observés sur les taxons sont hérités d’un ancêtre commun : il

s’agit d’une hypothèse d’homologie. De Pinna (1991) différentiera cette hypothèse réalisée a

priori de la reconstruction de l’arbre phylogénétique de l’hypothèse réalisée a posteriori de cette

même reconstruction en les nommant respectivement, hypothèses d’homologie « primaire »

et « secondaire » (1991). Comme l’a clairement expliqué Patterson (1988), on réalise des

60 II. Ma t é r ie l s e t m é t h o d e s

hypothèses d’homologie (homologies primaires) qui sont soumises au test de congruence lors de la recherche de la topologie optimale. Alors, les hypothèses d’homologie sont soit corroborées

(homologie secondaire) soit réfutées (homoplasie).

Historiquement, les premiers caractères utilisés pour la reconstruction phylogénétique ont été des caractères morphologiques. Pour réaliser les hypothèses d’homologie, les auteurs avaient recours essentiellement à des critères de connexion, critère hérité du principe de connexion de Geoffroy Saint-Hilaire (1818, 1830 dans Kluge, 2007). Remane (1952) redéfinira ce critère sous l’appellation de critère de position, auquel il ajoutera les critères de qualité spéciale et de connexion par intermédiaires. Les caractères morphologiques étant intégrés dans une structure tridimensionnelle et pouvant refléter de nombreux états, le phylogénéticien dispose de nombreux points de repère et d’indices afin d’établir ses hypothèses d’homologie (Figure

2.7). Toutefois, il existe de nombreux cas de figure où postuler des hypothèses d’homologie pour des caractères morphologiques reste une tâche ardue.

Figure 2.7 : Hypothèse d’homologie portant sur le radius (en orange) formulée grâce au critère de position. Légende : ba : basipode ; sd : stylopode ; ze : zeugopode (d’après Lecointre et Le Guyader, 2001).

Aujourd’hui, grâce aux avancées technologiques et méthodologiques, les phylogénéticiens ont de plus en plus souvent recours aux caractères moléculaires et notamment aux séquences nucléotidiques. Avec l’utilisation de ces caractères, s’est développée la notion d’alignement. Un

61 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

alignement de séquences de longueur X (Figure 2.8) correspond à la réalisation de X hypothèses

d’homologie (les X colonnes de l’alignement). Dès lors qu’une colonne comporte au moins deux

états de caractère différents, alors une hypothèse de mutation, de transformation est nécessaire.

La Figure 2.8A correspond à un cas simple où les séquences sont dites très conservées car il

n’y a pas beaucoup de variabilité entre les séquences des différents taxons. Très souvent la

situation est beaucoup plus complexe (Figure 2.8B), tant et si bien que plusieurs alignements

peuvent être postulés sans que l’on puisse légitimement favoriser l’un au détriment des autres.

C’est dans ce contexte que le principe d’optimisation directe développé par Ward Wheeler

(1996) prend tout son intérêt.

A Mastotermes_darwiniensis GGAGACGGAAGGGACGCTTTTATTAGA Hodotermes_mossambicus GGAGACGGTCGGGACGCTTTTATTAGA Microhodotermes_viator GGAGACGGTCGGGACGCTTTTATTAGA Calcaritermes_temnocephalus GGAGACGGAAGGGACGCTTTTATTAGA Comatermes_perfectus GGAGACGGAAGGGACGCTTTTATTAGA Cryptotermes_brevis GGAGACGGAAGGGACGCTTTTATTAGA Incisitermes_tabogae GGAGACGGAAGGGACGCTTTTATTAGA Coptotermes_lacteus GGCGACGGAAGGGACGCTTTTATTAGA Heterotermes_vagus GGCGACGGAAGGGACGCTTTTATTAGA Archotermopsis_wroughtoni GGAGACGGTCGGGACGCTTTTATTAGA Termes_hispaniolae GGCGACGGAAGGGACGCTTTTATTAGA B Mastotermes_darwiniensis AGT-G---GAGATGGATTACATT-TAA Hodotermes_mossambicus AGTGT---TTGGTGGATTACATTTATT Microhodotermes_viator AGTGT---TTGGTGGATTACATTTATG Calcaritermes_temnocephalus AGTTT---GAGGTGGATTACACTG-TT Comatermes_perfectus AGTGT---GAGGTGGATTACATTATAT Cryptotermes_brevis AGTGT---GAGGTGGATTACA----AT Incisitermes_tabogae AGTGT---GAGGTGGACTACATTG-GT Coptotermes_lacteus AGT-GTTATTGATGGATTACA----TT Heterotermes_vagus AGT-GTTATTGATGGGTTACA----TT Archotermopsis_wroughtoni AGTTG---GAGGTGGATTACTTT--TA Termes_hispaniolae AGTGA---ATGATGGATTACA----TT

Figure 2.8 : Alignements de séquences nucléotidiques de termites obtenus par Muscle v3.6 (Edgar, 2004). A : portion de 18S très conservée18S - alignementet 12S neal postulantignés que très peu d’évènements de substitution (colonnes 3, 9 et 10). B : portion de 12S - alignementav epostulantc Mus decl nombreuxe évènements de substitution et d’insertion-délétion de nucléotides.

Classiquement un alignement est réalisé a priori de l’analyse phylogénétique. Il constitue

la matrice phylogénétique composée d’autant d’hypothèses d’homologie que de colonnes.

Ensuite, cette matrice est analysée et l’on retient la topologie qui maximise le critère d’optimalité

choisi (e.g., longueur de l’arbre pour l’analyse de parcimonie). Dans la méthode d’optimisation

62 II. Ma t é r ie l s e t m é t h o d e s

directe, l’établissement des hypothèses d’homologie et la recherche de la topologie optimale sont couplés (Figure 2.9). Au cours d’une analyse en optimisation directe, plusieurs topologies

ACG ACTA ACG ACT

ACK(-/A) ACT ACK ACGT

ACT ACGT ACG(T/-) ACTA

AC(-/G)T ACKW

Figure 2.9 : Principe d’Optimisation Directe (Wheeler, 1996) appliqué à quatre courtes séquences nucléotidiques (seule la procédure dite de « down-pass » est représentée). Les séquences terminales (en bleu) sont des séquences observées alors que les séquences placées aux nœuds sont des séquences ancestrales putatives. Les séquences terminales ne sont pas alignées comme lors des analyses « traditionnelles ». Les sites concernés par un évènement évolutif sont figurés en rouge. Le code IUPAC a été utilisé pour reconstruire les séquences ancestrales. La topologie de gauche implique moins d’évènements évolutifs (trois) que celle de droite (quatre) et sera donc préférée en analyse de parcimonie non pondérée (modifié d’après D’Haese, 2004). sont reconstruites et évaluées, correspondant au test d’autant d’hypothèses d’homologie : c’est le principe de l’homologie dynamique (Wheeler et al., 2006). Le principal avantage de cette méthode est qu’elle maximise les hypothèses les plus simples de continuité historique

(l’homologie secondaire de De Pinna, 1991) en regard d’hypothèses de ressemblance a priori

(l’homologie primaire de De Pinna, 1991) que l’on ne peut pas départager. Ainsi, j’utiliserai la méthode d’optimisation directe pour toutes les séquences qui ne pourront être alignées de manière non ambiguë.

ǲǲ Critères d’optimalité

Aujourd’hui, deux paradigmes sont principalement utilisés en analyse phylogénétique : la parcimonie et le contexte probabiliste (maximum de vraisemblance et inférence bayésienne).

L’utilisation de la parcimonie se justifie par des fondements théoriques et philosophiques forts. Le principe de la parcimonie est dérivé du principe du rasoir d’Ockham ou d’économie d’hypothèses (Kluge, 2005). Face à des évènements passés pour lesquels nous n’aurons donc jamais aucune certitude, il apparaît raisonnable de minimiser le nombre d’hypothèses

63 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

permettant d’expliquer les données. C’est ce que réalise la parcimonie en maximisant les

hypothèses de continuité historique (i.e. les homologies secondaires) et minimisant les

hypothèses supplémentaires ou hypothèses ad hoc (les homoplasies). Plus récemment,

la parcimonie a été justifiée dans un contexte probabiliste. Il a été montré que les analyses

de parcimonie convergeaient en terme de résultat avec les modèles probabilistes les plus

compliqués (Tuffley et Steel, 1997). Ceci revient à dire que le principe de parcimonie, autrefois

justifié comme le parti pris de la solution la plus simple (héritage avec modification), correspond

à un modèle d’évolution très complexe dans lequel il n’existe pas de mécanisme commun :

c’est le modèle d’évolution indépendante des caractères. Ne connaissant pas les modalités

d’évolution des caractères, appliquer à chacun d’entre eux son propre modèle d’évolution

apparaît une fois encore comme une hypothèse raisonnable et certainement plus réaliste que

les modèles classiquement utilisés en maximum de vraisemblance. En effet, ces modèles sont

majoritairement homogènes (les taux de substitution n’évoluent pas au cours du temps) et

uniformes (les taux de substitution ne changent pas entre les sites), alors que de telles propriétés

ne sont jamais vérifiées a priori et souvent contredites a posteriori. Ainsi, l’utilisation de la

parcimonie se justifie à la fois sur des fondements philosophiques et probabilistes (Goloboff,

2003) et sera donc utilisée préférentiellement dans ce travail.

Les analyses probabilistes (maximum de vraisemblance ou ML et inférence bayésienne

ou BI) reposent sur des modèles explicites. Très souvent, ces modèles sont relativement

simplistes (car homogènes et uniformes) et leur adéquation au cas d’étude reste extrêmement

spéculative. Les analyses en maximum de vraisemblance cherchent à maximiser la probabilité

d’observer les données en fonction de l’hypothèse (i.e. la topologie ; Nixon, 2001). Cela semble

illogique puisque les données ont été recueillies et sont donc observées ; leur probabilité est

donc certaine, alors pourquoi l’évaluer ?

64 II. Ma t é r ie l s e t m é t h o d e s

L’inférence bayésienne inverse le problème. En ayant recours à des hypothèses a priori, elle maximise la probabilité d’un arbre en fonction des données. Ceci apparaît plus en adéquation avec le but d’une analyse phylogénétique et pourrait expliquer en partie pourquoi cette méthodologie s’est de plus en plus développée. Toutefois, l’utilisation d’hypothèses a priori en inférence bayésienne a récemment été très fortement critiquée (Pickett et Randle, 2005 ;

Randle et Pickett, 2006). En effet, les auteurs précédents ont montré que le choix des données a priori pouvait avoir un impact important sur le résultat phylogénétique. Pourtant, ces données a priori ne sont jamais connues et ne peuvent donc être établies de manière réellement pertinente.

La dimension spéculative des analyses probabilistes et l’irréalisme des modèles invoqués constituent à mes yeux les défauts majeurs de ces approches. Le premier défaut est clairement

énoncé dans la citation suivante :

“If we knew, for instance, that transitions were always exactly three times as frequent as transversions, it would be foolish not to use this information in phylogenetic reconstruction.(…).

Unfortunately, as yet, we lack this kind of insight” (Wheeler, 1990).

Les approches probabilistes ne seront donc pas retenues dans cette étude. Toutefois certains résultats obtenus suivant ce paradigme seront présentés en annexes.

ǲǲ Stratégie d’analyse

Le nombre de topologies différentes qu’il est possible de reconstruire est dépendant du nombre de taxons. Ainsi pour une matrice composée de t taxons, il existe

(2t - 3) ! / [2t-2(t-2) !]

topologies enracinées différentes (Wheeler et al., 2006). Explorer l’ensemble de ces topologies

65 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

devient impossible pour un nombre de taxons dépassant la dizaine. Il faut donc avoir recours

à des méthodes heuristiques. Cependant, la recherche de l’arbre optimal est un problème

dit « NP-complet », c’est-à-dire pour lequel aucune solution polynomiale n’est connue. Pour

maximiser les chances d’atteindre l’arbre optimal, on élabore alors une stratégie d’analyse

combinant divers algorithmes. Ces algorithmes peuvent être divisés en deux grandes catégories

en fonction de leur spectre d’action. La première catégorie est composée d’algorithmes ayant

une action locale. Ils permettent d’avoir accès à un optimum local mais sont d’une efficacité

médiocre quant à l’accès à l’optimum global pour de larges matrices. Ce sont des algorithmes

de réarrangement de branches parmi lesquels figurent entre autres le « Subtree Pruning

Regrafting » (SPR) et le « Tree Bisection Reconnection » (TBR). Leur fonctionnement consiste

à détacher une branche pour la recoller sur une autre branche de l’arbre (Figure 2.10). Du fait

de leur action locale, une première stratégie d’analyse consiste à multiplier les points de départ

Figure 2.10 : Fonctionnement de l’algorithme de « Tree Bisection Reconnection ». Une branche est cassée puis les deux fragments d’arbre sont assemblés en connectant l’une des branches du premier fragment sur une branche du second fragment (d’après Felsenstein, 2004).

66 II. Ma t é r ie l s e t m é t h o d e s

(arbres de Wagner) avant d’appliquer ces algorithmes afin d’explorer une plus grande partie de l’espace des possibles : c’est la stratégie « RAS + TBR » où RAS signifie « Random Addition

Sequence » (addition aléatoire des séquences). La seconde catégorie d’algorithmes a un spectre d’action beaucoup plus large. Ils permettent de s’extraire d’un optimum local et augmentent ainsi les chances d’atteindre l’optimum global. Dans cette catégorie d’algorithmes figurent entre autres le « Tree Fusing » et le « Ratchet ». Le Tree Fusing (Goloboff, 1999) consiste à

échanger des secteurs de composition identique mais de structure différente entre deux arbres.

Le Ratchet, proposé par Nixon (1999), perturbe le jeu de données en modifiant les pondérations des caractères. Une recherche locale de type TBR est alors réalisée jusqu’à ce qu’un optimum soit trouvé puis les pondérations d’origine sont rétablies et une nouvelle recherche locale est effectuée. Les changements de pondérations permettent de sortir d’un optimum local, ce qui fait du Ratchet un algorithme très puissant dans la quête de l’optimum global.

Ces différents algorithmes seront utilisés dans cette étude mais ne constituent pas une liste exhaustive des algorithmes utilisés en phylogénie (voir Goloboff, 1999 par exemple).

II.2.3. Robustesse, soutien et indices associés aux arbres

ǲǲ Longueur d’arbre, indices de cohérence et de rétention

En analyse de parcimonie, l’arbre optimal est celui qui a la longueur la plus courte, c’est-

à-dire celui pour lequel le minimum d’évènements est inféré. Dans le paradigme probabiliste l’arbre optimal n’est pas évalué en fonction de sa longueur mais en fonction de sa probabilité

(ou plus précisément en fonction du logarithme de sa vraisemblance qui est proportionnel

à sa probabilité). Deux indices sont classiquement associés à chaque arbre en analyse de parcimonie : les indices de cohérence (IC) et de rétention (IR). Ces indices ont été définis par

Kluge et Farris (1969 - IC) et Farris (1989 - IR) selon les formules suivantes :

67 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

IC = R / L et IR = (G - L) / (G - R)

où R est le nombre minimum de transformations nécessaires pour expliquer les états de tous les

caractères, L est la longueur de l’arbre et G est le nombre maximum de transformations requis

par les données quelque soit la structure de l’arbre (Darlu et Tassy, 1993). Ils constituent une

mesure du taux d’homoplasie contenu dans le jeu de données. Ce sont des indices purement

descriptifs et en aucun cas, une valeur de CI ou de RI ne serait un gage de qualité ou de

médiocrité d’un résultat.

Pourtant, l’arbre retenu n’étant qu’une hypothèse phylogénétique, il pourrait être

appréciable de savoir à quel point on peut avoir confiance dans cette hypothèse. C’est dans

cette perspective que des valeurs de soutien et de robustesse des clades ont été définies.

ǲǲ Valeurs de soutien : Bootstrap, Jackknife et Bremer

Les méthodes de Bootstrap et de Jackknife sont des méthodes dites de ré-échantillonnage.

Leur principe consiste à modifier la matrice initiale puis à calculer l’arbre optimal pour cette

nouvelle matrice. Cette opération est répétée à de multiples reprises (souvent 100 ou 1000 fois)

et le nombre d’occurrences de chaque clade pour toutes les itérations est enregistré. Ainsi,

si un clade X est retrouvé à 950 reprises sur les 1000 réplications réalisées, alors il se verra

attribuer une valeur de Bootstrap de 95 (ces valeurs étant classiquement exprimées en terme

de pourcentage). La différence entre Bootstrap et Jackknife tient à la manière dont les matrices

sont modifiées.

Pour le Bootstrap chaque caractère de la matrice est repondéré. On obtient donc une

matrice de dimensions similaires à la matrice originelle (Felsenstein, 1985). Cependant certains

caractères peuvent avoir un poids nul et d’autres un poids élevé. Ceci revient donc à effectuer

un tirage avec remises des caractères de la matrice originelle.

Le Jackknife peut être réalisé sur les caractères ou sur les taxons mais le principe est le

68 II. Ma t é r ie l s e t m é t h o d e s

même quelque soit la cible : seule une portion des caractères (ou des taxons) est retenue pour la constitution de la nouvelle matrice (Farris et al., 1996). Ceci revient à rechercher un arbre à partir d’une quantité de données inférieure à la quantité réellement disponible.

L’indice de Bremer repose sur une Topologie optimale

Paradicta_rotunda philosophie très différente dans laquelle la L = 10 Parasphaeria_sp matrice n’est pas modifiée (Bremer, 1988). Y Zetobora_sp

Cette méthode se concentre sur les arbres Z Schultesia_lampyridiformis Phortioeca_nimbata sous-optimaux, c’est-à-dire les arbres qui Lanxoblatta_emarginata ont une longueur supérieure à celle de l’arbre Topologie sous-optimale I

Parasphaeria_sp optimal. Le principe consiste à évaluer à L = 11

Paradicta_rotunda partir de quelle longueur d’arbre un clade Zetobora_sp n’est pas retrouvé. Dans la Figure 2.11, le Z Schultesia_lampyridiformis

Phortioeca_nimbata clade Y n’est pas retrouvé dans la topologie Lanxoblatta_emarginata sous-optimale I. L’indice de Bremer associé Topologie sous-optimale II

à ce clade est donc de 1 (i.e. 11-10). Quant Paradicta_rotunda L = 14 au clade Z, il est retrouvé dans la topologie Zetobora_sp Parasphaeria_sp sous-optimale I, mais pas dans la topologie Schultesia_lampyridiformis sous-optimale II. Son indice de Bremer Phortioeca_nimbata Lanxoblatta_emarginata est donc de 4 (i.e. 14-10). Plus l’indice de Figure 2.11 : Exemple de valeur de soutien : la valeur de Bremer. Bremer d’un clade est élevé, plus ce clade est Le clade Y (branche violette) n’est pas retrouvée dans la topologie sous-optimale de 11 pas ; sa valeur de Bremer est donc de 1 supporté par les données. Plus récemment, seulement (11 - 10 = 1). Le clade X (en vert) est retrouvé dans la topologie sous-optimale I, mais pas dans la II ; sa valeur de les valeurs de Bremer partitionné ont été Bremer est de 4 (14 - 10 = 4). Le clade (Phortioeca Lanxoblatta) est retrouvé dans chaque topologie ; sa valeur de Bremer est proposées (Baker et DeSalle, 1997). Elles donc supérieure à 4. correspondent aux valeurs de Bremer des différents clades pour chaque partition de caractères.

Ainsi dans les analyses dites combinées où plusieurs marqueurs sont utilisés, les valeurs de

69 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Bremer partitionné permettent d’avoir accès au soutien relatif des différents marqueurs pour

chaque clade. Ces valeurs sont très intéressantes pour évaluer le potentiel informatif des

différents marqueurs pour le groupe à l’étude.

Ces différentes valeurs de soutien apportent des informations évidentes et complémentaires

mais elles ne constituent pas un gage incontestable de fiabilité des résultats.

ǲǲ Valeur de stabilité via l’analyse de sensibilité

La notion de stabilité ou de robustesse d’un clade est une notion beaucoup plus récente

que la notion de soutien. Elle s’est développée essentiellement avec l’essor de l’approche par

optimisation directe et les analyses de sensibilité associées à cette approche (Wheeler, 1995 ;

Giribet, 2003). La stabilité d’un clade correspond à sa résistance à la variation des paramètres

d’analyse. Les paramètres que l’on fait varier classiquement lors d’une analyse de sensibilité

sous optimisation directe sont les coûts des différents types d’évènements de transformation :

transitions, transversions et indels (i.e. évènements d’insertions / délétions). Les résultats

sont représentés usuellement sous la forme de « graphiques de stabilité », également appelés

« Navajo Rugs », avec un code couleur associé (Wheeler, 1995 - voir la Figure 3.14 par exemple).

Usuellement, plus le « Navajo Rug » associé à un clade est sombre, plus le clade en question est

stable.

70 II. Ma t é r ie l s e t m é t h o d e s

II.3. Ob s e r v a t i o n s c o m p o r t e m e n t a l e s

Toute étude comportementale nécessite l’établissement préalable d’un protocole d’observations clairement défini. Les interactions dyadiques, c’est-à-dire entre deux individus, ont été observées à de multiples reprises chez diverses espèces de blattes (e.g., Gautier, 1974 ;

Bell et al., 1979 ; Deleporte, 1988 ; van Baaren et al., 2002, 2003a,b). La majorité de ces auteurs a travaillé à la station biologique de Paimpont (locaux de l’UMR 6552 actuellement) où les observations comportementales propres à cette étude ont été effectuées. La mise en place du protocole d’étude a donc pu être mis en place à partir de solides fondements.

II.3.1. Sélection de l’échantillon d’étude

De par leur diversité comportementale (espèces grégaires, solitaire et subsociale), les

Zetoborinae constitue le groupe interne restreint de l’étude. D’après une analyse morphologique

(Grandcolas, 1993b ; Figure 2.12), il apparaît que les Blaberinae seraient le groupe-frère des

Zetoborinae et que le clade (Gyninae, Diplopterinae) serait le groupe-frère du clade (Blaberinae,

Panesthia cribrata Zetoborinae). L’ensemble des espèces Pycnoscelus surinamensis Epilampra sp sélectionnées appartenant à ces quatre Rhabdoblatta formosana Gyna capucina Diploptera punctata sous-familles forme un groupe interne Calolampra sp Paradicta rotunda Phoetalia pallida élargi. Deux espèces supplémentaires Monastria sp Eublaberus distanti Blaberus discoidalis (une Oxyhaloinae et une Pycnoscelinae) Thanatophyllum akinetum Schultesia lampyridiformis constituent le groupe externe et ont été Parasphaeria boleiriana Zetobora sp Lanxoblatta emarginata sélectionnée en regard de leur proximité Phortioeca nimbata phylogénétique du groupe interne élargi Figure 2.12 : Relations phylogénétiques au sein des Blaberidae proposées par Grandcolas (1993b). Cette analyse cladistique de (Grandcolas, 1996) et de leur pertinence caractères morphologiques postule une relation de groupe-frère entre les Zetoborinae (en rose) et les Blaberinae (en bleu).

71 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

vis-à-vis des interactions comportementales étudiées. La sélection des différentes espèces a

été fonction de leur disponibilité en élevage, de la présence de données moléculaires, et de leur

représentativité de la diversité phylogénétique du clade à l’étude. Ainsi, par exemple, Paradicta

rotunda n’était ni séquencée, ni disponible en élevage et représentait une dichotomie importante

au sein des Blaberinae (Figure 2.12) qui n’était pas documentée par un échantillonnage

précédent. Elle a donc fait partie des blattes particulièrement ciblées par le travail de terrain

réalisé en Guyane et a été ajoutée à cet échantillonnage.

II.3.2. Protocole expérimental

ǲǲ Dispositif technique et matériel d’étude

De manière générale, il est plutôt préférable de réaliser des observations comportementales

in vivo. En effet, il est difficile d’évaluer à quel point le comportement des individus est affecté

par leur captivité. Cependant, il s’agit bien souvent d’un objectif irréalisable pour des raisons

pratiques notamment. Cette objection s’applique aux interactions dyadiques chez les blattes

qui ont donc été observées en laboratoire. Un éventuel effet de la captivité sur le répertoire

comportemental des espèces est atténué par l’apport régulier de matériel biologique frais suite

à des missions de terrain (e.g., mission en Guyane française en décembre 2006). Par ailleurs,

cet effet de la captivité n’est pas avéré comme l’ont montré des expériences sur Schultesia

nitor et Schultesia lampyridiformis (Pierre Deleporte, comm. pers.). Comme mentionné

précédemment, le dispositif expérimental est dérivé de travaux antérieurs (Grandcolas, 1991b ;

van Baaren et al., 2002). Il est constitué d’une simple arène (dimensions L x l x h = 13 x 9 x 1,5

centimètres) placée sur du papier filtre (Figure 2.13). Arène et papier filtre sont remplacés par

du matériel équivalent propre pour l’observation de toute nouvelle espèce. Dans chaque arène

sont placées six larves situées en milieu de développement (stades II, III et IV), correspondant

aux stades où le comportement grégaire est généralement le plus intense (Grandcolas, 1991b).

72 II. Ma t é r ie l s e t m é t h o d e s

Les individus sont donc uniquement sélectionnés en fonction de leur taille. Les différences de taille trop prononcées ne sont pas autorisées dans une même arène afin d’éviter le risque d’absence ou de déséquilibre d’interaction sociale entre un gros individu et un petit individu. Après observation, les individus sont Figure 2.13 : Dispositif expérimental utilisé pour étudier les interactions systématiquement sexés et mesurés comportementales chez les blattes. En conditions réelles, les blattes sont observées sous lumière rouge. (longueur totale du corps et largeur du pronotum). Un tel dispositif expérimental présente l’avantage d’être simple, ce qui facilite les observations. Néanmoins, il a été montré que, bien souvent, moins un environnement est complexe, plus il est stressant pour les animaux (Tinbergen, 1951). Les blattes ont donc été placées au sein du dispositif une heure avant le commencement des observations afin qu’elles puissent s’acclimater à leur nouvel environnement. Les espèces de blattes étudiées sont toutes nocturnes et présentent un pic d’activité à partir de la tombée de la nuit et ce, pendant les trois premières heures de la nuit. La photopériode des espèces en élevage a donc été inversée

(début de la nuit à 12h ou 14h), de telle sorte que les observations se sont échelonnées de 11h30

à 17h environ. De plus, les observations ont été effectuées sous lumière rouge, lumière non perçue et donc moins perturbante pour ces Insectes nocturnes (Koelher et al., 1987). Enfin, chaque expérience a été enregistrée à l’aide d’un caméscope (8mm, Canon Hi) permettant de visionner ultérieurement les interactions pour lesquelles un doute sur l’enchaînement des actes comportementaux subsiste.

73 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

ǲǲ Quelle quantité de données faut-il recueillir ?

Deux procédés peuvent être utilisés afin de jouer sur la quantité de données recueillies.

Tout d’abord, il est possible d’étendre la durée de chaque expérience. En effet, plus une

observation est longue, plus cela laisse de temps aux animaux pour se comporter. Par contre,

plus une observation est longue, plus l’attention de l’observateur risque de baisser. Ne pas

trop étendre les périodes d’observation se révèle donc être un choix avisé. Ici, comme dans les

travaux précédents (e.g., Grandcolas, 1991b ; van Baaren et al., 2002), les interactions ont été

observes ad libitum (Altmann, 1974) durant 15 minutes. Ensuite, on peut multiplier le nombre

d’observations indépendantes pour une même espèce. Ce paramètre est dépendant du nombre

d’individus dont on dispose et du temps que l’observateur souhaite consacrer à ces observations.

En théorie, les observations seront d’autant plus satisfaisantes et fiables que le nombre

d’observations est grand. En pratique, on ne peut observer indéfiniment nos modèles sous

peine de ne jamais en déduire un 120 quelconque résultat. Il faut donc 100 se fixer une limite. Une fois 80

encore, les expériences réalisées 60

précédemment (Gautier, 1974 ; 40 Nombre de transitions Bell et al., 1979 ; Deleporte, 20

0 1988 ; Grandcolas, 1991b ; 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 Nombre d'observations van Baaren et al., 2002, 2003a) Figure 2.14 : Courbe d’accumulation représentant le nombre de transitions ont servi de support dans cette différentes en fonction du nombre d’observations pour l’espèce Eublaberus distanti. La courbe montre qu’un plateau est atteint et révèle donc que de nouvelles optique et ont été confirmé à transitions ne sont plus observées lors des dernières observations.

l’aide de courbe d’accumulation. On distingue nettement sur la Figure 2.14 représentant le

nombre de transitions différentes en fonction du nombre d’observations, qu’un plateau est

atteint dès la 8ème observation. Cela signifie que la réalisation d’observations supplémentaires

74 II. Ma t é r ie l s e t m é t h o d e s

ne permet pas d’enregistrer de nouvelles transitions comportementales et donc que l’échantillonnage est satisfaisant.

ǲǲ Observations in vivo ou au laboratoire

Les observations dont les résultats seront présentés dans ce travail ont été effectuées au laboratoire. Ceci pose le problème des éventuels biais provenant de ces études par rapport aux études réalisées sur le terrain. Décider si les observations in vitro sont préférables aux observations in vivo, et inversement, est une question ancienne qui a fait l’objet de nombreux débats (Tinbergen, 1951 ; Lorenz, 1978). Cette dichotomie a notamment été l’un des arguments

à l’origine de la discorde entre psychologues et éthologistes (cf. I.1 Co m p o r t e m e n t a n i m a l , s y s t e m a t i q u e e t p h y l o g e n ie : h i s t o r i q u e ). Les premiers prônaient l’expérimentation en laboratoire alors que les seconds ne juraient que par l’observation dans le milieu naturel. Il n’est pas question ici de relancer ce débat, chaque approche ayant ses avantages et ses inconvénients et pouvant se « nourrir » l’une de l’autre. Par contre il est important pour tout éthologiste de cerner les limites de l’approche qu’il utilise afin d’évaluer et de limiter les éventuels biais.

L’inconvénient majeur des dispositifs expérimentaux réalisés au laboratoire est le stress qu’ils peuvent générer sur les modèles d’études. Un moyen de lutter contre ce problème est de laisser une période de familiarisation des sujets étudiés avec le dispositif expérimental. Cependant, cette astuce ne permet pas de réduire à néant le stress généré par cette situation. Ce stress peut amener les individus à se comporter de manière biaisée, ce qui serait préjudiciable pour l’étude du comportement. Néanmoins, il est important de conserver à l’esprit qu’un dispositif expérimental ne peut pas être responsable de la réalisation d’un acte comportemental. Cette idée a été très clairement exprimée par Lorenz (1978 : 71) :

75 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

« Inversement, l’observation positive d’un schéma comportemental relativement complexe chez

un animal vivant en captivité permet à coup sûr de conclure que le comportement en question est

propre à son espèce. En d’autres termes, les effets de la détention en captivité peuvent conduire

à la disparition de certains comportements mais ils ne peuvent pas engendrer un comportement

complexe et surtout pas un comportement complexe présentant une valeur téléonomique. »

De ce point de vue la présence d’un comportement ou d’une transition comportementale

se révèle plus significative que son absence. Cependant, un tel constat ne constitue pas une

spécificité des données comportementales récoltées au laboratoire.

Une manifestation fréquente du stress chez les blattes est le regroupement par

thigmotactisme. Un tel regroupement artefactuel a été observé chez les blattes de l’espèce

Parasphaeria boleiriana. De ce fait, leur période d’acclimatation au dispositif a été réduit

à quelques minutes au lieu d’une heure pour les autres espèces. La standardisation des

observations entre les différentes espèces n’est donc pas parfaite et ceci peut engendrer des biais

dans la collecte des données et dans leur interprétation. Cependant, la notion de standardisation

est toute relative. Un dispositif qui nous semble parfaitement standardisé peut se révéler très

différent pour deux espèces données. Ceci fait appel à la notion de « monde perceptuel » des

modèles d’études, pour traduire l’expression de Uexkull (1921 dans Tinbergen, 1951). Ainsi,

il peut apparaître judicieux de modifier le dispositif expérimental en fonction des espèces

comme l’a écrit Tinbergen (1951 : 12) :

« To put different species in exactly the same experimental arrangement is an anthropomorphic

kind of standardization. (…). In view of the differences between any one species and another, (…)

one should not use identical experimental techniques. »

76 II. Ma t é r ie l s e t m é t h o d e s

Une telle souplesse dans les dispositifs expérimentaux a d’ailleurs fait ses preuves dans des expérimentations testant la répartition spatiale des individus chez ces mêmes espèces

(observations personnelles).

Au final, le protocole expérimental a été maximisé en regard de l’objectif, àsavoir l’observation d’interactions entre individus.

77 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

II.4. Ph y l o g é n i e e t c o m p o r t e m e n t

II.4.1. Bref historique de l’analyse phylogénétique du comportement

Nous avons vu précédemment (I.1.Co m p o r t e m e n t a n i m a l , s y s t e m a t i q u e e t

p h y l o g e n ie : h i s t o r i q u e ) qu’analyse du comportement et analyse phylogénétique ont

une longue histoire en commun. Pourtant l’analyse phylogénétique du comportement

était toujours relativement sommaire et perfectible il y a encore une dizaine d’années.

C’est seulement après les travaux de Wenzel (1992) et de de Queiroz et Wimberger (1993)

notamment que les mentalités ont sensiblement évoluées et que des progrès ont été réalisés,

même si l’analyse phylogénétique du comportement reste aujourd’hui encore perfectible.

Dès lors, il est devenu possible d’intégrer des caractères comportementaux dans les matrices

phylogénétiques. Auparavant, seuls quelques vagues caractères comportementaux étaient

plaqués (ou « mappés ») sur des topologies reconstruites à partir d’autres données (e.g., Johnson

et al., 2000). Bien souvent ces caractères étaient très mal définis et il s’agissait souvent de

classes plutôt que de caractères. Cette confusion entre classes comportementales et caractères

comportementaux a constitué l’un des problèmes majeurs en analyse phylogénétique du

comportement (Wenzel, 1992 ; Proctor, 1996). Il a été démontré qu’une telle pratique pouvait

amener à des reconstructions de scénarios d’évolution biaisés dans certains cas d’études

(Desutter-Grandcolas et Robillard, 2003 ; Grandcolas et D’Haese, 2004). L’intégration des

caractères comportementaux dans les matrices phylogénétiques a amené le phylogénéticien

à réfléchir sur la définition de ses caractères et sur les hypothèses d’homologie associées (e.g.,

McLennan et Mattern, 2001 ; Stuart et Currie, 2001 ; Noll, 2002 ; Branham et Wenzel, 2003 ;

Robillard et al., 2006a). Toutefois, la dimension séquentielle du comportement n’était pas, ou

très peu, prise en compte en analyse phylogénétique. Pourtant, les comportements peuvent être

78 II. Ma t é r ie l s e t m é t h o d e s

clairement observés et décrits comme une succession d’actes. Une séquence comportementale est donc une série ordonnée d’actes comportementaux exprimés par un ou plusieurs individus.

Si cette série d’actes est assez standardisée, alors on parlera de séquences comportementales stéréotypées. Dans le cas contraire, on parlera de séquences non-stéréotypées. La description des comportements sous la forme de séquence permet d’affiner les hypothèses d’homologies et de perfectionner leur analyse phylogénétique notamment grâce à des outils développés pour l’analyse de séquences.

II.4.2. L’analyse phylogénétique de séquences comportementales stéréotypées

Nous avons vus que des algorithmes de comparaisons de séquences avaient été produits et utilisés en phylogénie moléculaire. Certains de ces algorithmes ont été appliqués à la classification des données comportementales afin de réaliser des comparaisons de séquences dans une même espèce (Abbott, 1995 ; Wilson et al., 1999 ; Hay et al., 2003 ; van der

Aalst et al., 2003). Comme pour les séquences nucléotidiques, l’alignement des séquences comportementales se révèle problématique dès lors que ces dernières ont des longueurs très différentes. De telles séquences peuvent être analysées à l’aide de l’optimisation directe

(Wheeler, 1996). Cette analyse peut être en outre réalisée dans un contexte phylogénétique où chaque séquence correspond à un taxon particulier. Cela a été démontré avec l’exemple de séquences comportementales de chants de grillons (Robillard et al., 2006). Dans cette étude, nous avons montré comment les chants pouvaient être décrits d’une manière plus précise et comment cette méthodologie utilisait tout le contenu informatif au sens phylogénétique des données comportementales. Une telle méthode peut être utilisée avec d’autres types de séquences stéréotypées telles que des séquences ontogénétiques (Schulmeister et Wheeler,

2004) comme celles du développement des termites (cf. IV.4. Ev o l u t i o n d u p o l y p h é n i s m e :

79 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

é t u d e d e s s c h é m a s d e d é ve l o p p e m e n t et Legendre et al., en prép.) ou les séquences post-

copulatoires des oiseaux de la famille des Anatidés. Ces derniers exemples ont fait l’objet de

présentations au congrès international de la Willi Hennig Society à la Nouvelle-Orléans en

2007.

II.4.3. Apport d’une nouvelle méthodologie pour l’analyse phylogénétique de séquences comportementales non-stéréotypées (Legendre et al., accepté - voir Annexe III)

ǲǲ Etablissement de la méthode de « l’event-pairing successif »

Les séquences non-stéréotypées sont très fréquentes dans le mode animal, notamment

lors des interactions sociales. Les relations comportementales entre individus variant d’un

individu à l’autre et en fonction du contexte, il devient alors impossible de réaliser directement

des hypothèses d’homologie. Dans les meilleurs cas, les actes comportementaux étaient codés

absents ou présents mais l’information de position des actes au sein des séquences était perdue.

Dans les pires cas, seules de larges classes comportementales étaient considérées et non les actes

comportementaux. Nous avons donc proposé une nouvelle méthode pour analyser les caractères

comportementaux exprimés lors de séquences non-stéréotypées. Cette méthode est inspirée

de la procédure dite de « l’event-pairing » qui a été développée simultanément par Mabee et

Trendler (1996), Smith (1997) et Velhagen (1997) pour étudier les séquences de développement

(Bininda-Edmonds et al., 2002 ; Jeffery et al., 2002, 2005). Dans cette méthodologie,

les séquences développementales sont recodées en considérant les positions relatives des

évènements (i.e. les stades de développement) pour toutes les combinaisons binaires de ces

mêmes évènements. Chaque évènement de développement est donc codé comme apparaissant

avant, simultanément ou après chaque autre évènement (Jeffery et al., 2005). Cette méthode

a récemment été critiquée par Schulmeister et Wheeler (2004) qui ont montré que traiter des

80 II. Ma t é r ie l s e t m é t h o d e s

séquences de cette manière, c’est-à-dire en considérant les évènements comme indépendants les uns des autres, menait à des reconstructions incohérentes. Ceci est notamment dû au fait que les séquences de développement sont non-récurrentes : les évènements ne peuvent pas se répéter deux fois ou plus au sein d’une même séquence (Abbott, 1995). De plus, les séquences de développement sont plus contraintes que les séquences comportementales en terme de linéarité temporelle. Par exemple, bon nombre d’évènements de développement ne peuvent pas apparaître plus tôt que ce qu’on observe parce que la structure où ils devraient s’intégrer ne s’est pas encore développée (Schulmeister et Wheeler, 2004).

Les séquences comportementales non-stéréotypées qui nous intéressent sont récurrentes, en ce sens que des actes ou évènements comportementaux peuvent s’exprimer plusieurs fois au sein d’une même séquence. Il n’y a pas une relation une séquence / une espèce, mais plusieurs séquences différentes pour une même espèce. Le but de notre méthode est de coder dans un contexte phylogénétique la présence (et la fréquence) des transitions entre deux actes comportementaux parmi plusieurs séquences ordonnées différemment. Ainsi, contrairement

à la méthode d’event-pairing, seules les transitions entre deux actes successifs sont considérées et non la position relative de chaque paire d’actes. Pour éviter toute confusion, cette méthode a été appelée « event-pairing successif ».

Construire une matrice de caractères codant l’occurrence de deux évènements successifs fait déjà partie de l’arsenal statistique utilisé pour étudier les séquences comportementales

(Figure 2.15). Classiquement, les éthologistes construisent des matrices de transitions dans lesquelles chaque cellule contient une valeur témoignant de la fréquence de la transition entre deux actes particuliers (Martin et Bateson, 1986 ; Gottman et Roy, 1990 ; Bakeman et Quera,

1995). Par exemple, au sein de la séquence B-A-C-D, les transitions B/A, A/C et C/D sont observées et reportées dans la matrice de transition. Ces fréquences sont ensuite organisées en diagramme de flux générés à la main ou selon des analyses de correspondance (van der

81 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Espèce 1 = outgroup R Ind. a Ind. b Ind. c Ind. d Ind. e Ind. f I A B C D Caractère 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10

B B B A 0 0 1 1 I A A B B B C C C D D A C C B 1 0 2 0 R C D A C D A C D A C C C A C 2 0 1 1 Sp. 1 1 1 1 1 0 1 1 1 0 0 D A D D 0 0 0 0 Sp. 2 1 0 1 1 0 1 1 1 0 0

Espèce 2 Sp. 3 0 1 0 0 1 1 0 1 1 1 Ind. a Ind. b Ind. c Ind. d Ind. e Ind. f R I A B C D Sp. 4 0 1 0 1 1 1 1 1 0 1 B B B A 0 0 2 0 A C A B 2 0 1 0 3. Matrice phylogénétique C C C C 1 0 1 2 D A D D 0 0 0 0

Espèce 3 Espèce 1 Ind. a Ind. b Ind. c Ind. d Ind. e Ind. f I R A B C D 2 B B B A 0 0 0 1 Espèce 2 1 > 0 D D D B 0 0 0 3 4 7 9 1 3 5 10 Espèce 3 C C A C 1 0 0 1 1 > 0 1 > 0 0 > 1 D A D D 1 0 2 0 1 > 0 1 > 0 0 > 1 0 > 1 Espèce 4 Espèce 4 Ind. a Ind. b Ind. c Ind. d Ind. e Ind. f R I A B C D 4. Arbre phylogénétique B B B A 0 0 0 1 D C C B 0 0 2 1 C C A C 2 0 1 1 D A D D 0 0 1 0

1. Séquences comportementales 2. Matrices de transitions comportementales Figure 2.15 : Principes de l’event-pairing successif : de l’observation des séquences comportementales jusqu’à la matrice phylogénétique. Dans cet exemple théorique, quatre espèces dotées du même répertoire comportemental (actes A, B, C, D) sont étudiées et trois séquences comportementales sont observées (1). Ces séquences sont utilisées pour construire des matrices de transition (2). Pour la construction de ces matrices, les individus sont alternativement initiateur (I) puis receveur (R). Les occurrences des transitions sont ensuite utilisées pour caractériser chaque espèce dans la matrice phylogénétique (3). Cette matrice phylogénétique est alors analysée pour reconstruire un arbre phylogénétique (4).

Heijden, 1987) pour étudier comment les actes sont organisés en différents types de séquences

et pour les comparer entre espèces. Pour adapter cette procédure à la méthode de l’event-

pairing successif, il suffit simplement de considérer que les cellules des matrices de transitions

peuvent être utilisées comme caractères phylogénétiques (Figure 2.15). Ceci se justifie grâce

aux critères classiques d’homologie appliqués à l’éthologie comparative et phylogénétique

(Wenzel, 1992). En effet, l’homologie fondée sur les cellules de la matrice de transitions suit

le critère de position puisqu’elle définit une succession particulière entre deux actes, spécifiant

ainsi la position d’un acte par rapport à un autre acte. Dans ce contexte, les évènements A

apparaissant après un évènement B ou après un évènement C ne sont pas considérés homologues

82 II. Ma t é r ie l s e t m é t h o d e s

au sens strict : répondre par le comportement A après B ou après C ne correspond pas au même comportement et ne va pas être exécuté par chaque espèce même si le patron moteur impliqué dans l’exécution de A est le même dans chaque cas. Ceci se comprend bien lorsque l’on considère un exemple concret où une espèce aura tendance à répondre à une agression d’un conspécifique par la fuite alors qu’une autre espèce répondra par un comportement agressif. Les éthologistes ont constater depuis longtemps que ce genre de différence peut-être spéci-spécifique ou commun à des espèces proches parentes. Une telle méthodologie permet donc d’avancer des hypothèses d’homologie plus précises que lorsque les actes sont considérés isolément. L’occurrence d’une transition entre deux actes particuliers peut être traitée sous la forme de caractère « présent-absent ». Les fréquences des transitions peuvent également être utilisées en supplément puisqu’il est très différent d’observer qu’une transition donnée est très rare ou extrêmement fréquente. Une fréquence faible ou élevée peut être caractéristique d’une espèce et donc utilisée en phylogénie en tant que caractère. Les fréquences peuvent

être discrétisées et codées en différents états de caractère en utilisant la méthode dite du « gap coding » (Archie, 1985 ; Stevens, 1991). Récemment, Goloboff et al. (2006) ont montré que les caractères continus n’avaient pas besoin d’être discrétisés pour être traités avec l’algorithme originel de la parcimonie de Wagner (Farris, 1970). Toutefois, leur méthode traite les caractères continus comme caractères additifs, ce qui requiert un ensemble d’hypothèses évolutives supplémentaires (modèle d’évolution progressive) que nous ne souhaitons pas suivre ici. Les caractères quantitatifs se sont révélés difficiles à étudier dans un contexte phylogénétique et comparer les diverses méthodes existantes ne fait pas l’objet de cette étude. C’est pourquoi l’approche la plus classiquement utilisée, discrétisation et « gap coding », sera retenue ici. Les fréquences marginales de chaque acte initiateur d’une transition ont été calculées. Par exemple, dans l’espèce 1 (Figure 2.15), un acte A et deux actes C ont été observés comme réponse à un acte B. Ainsi, les fréquences pour les transitions B/A, B/B, B/C et B/D sont 0,33, 0, 0,67 et 0

83 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

respectivement. Toutes les fréquences des différentes espèces pour un même acte initiateur ont

été rassemblées pour former la distribution sur laquelle la discrétisation a été opérée.

ǲǲ Un exemple d’application : le comportement grégaire chez des blattes

Zetoborinae

Le comportement de grégarisme chez les blattes est un célèbre exemple de comportement

dit « présocial » et a souvent été étudié dans cette perspective (Schal et al., 1984 ; Gautier et

al., 1988 ; Nalepa et Bell, 1997 ; Grandcolas, 1999 ; van Baaren et al., 2002, 2003a,b). Ce

comportement a été récemment analysé à partir de données moléculaires et morphologiques

chez les sous-familles des Zetoborinae et Blaberinae (Grandcolas, 1991b, 1993a, 1993b, 1998 ;

Pellens et al., 2007a, 2007b). Une référence phylogénétique et un contexte d’histoire naturelle

ont donc été fournis pour l’interprétation du comportement social observé en laboratoire

(Grandcolas, 1991b ; van Baaren et Deleporte, 2001 ; van Baaren et al., 2002, 2003a). Un

petit groupe d’espèces proches avait déjà été étudié avant ce travail et sera utilisé ici pour

montrer comment la méthode d’event-pairing successif peut s’appliquer à des séquences

comportementales afin d’inférer un arbre phylogénétique raisonnablement congruent avec

d’autres données et de proposer des hypothèses d’évolution du comportement.

Le protocole expérimental utilisé correspond à celui détaillé précédemment dans la

partie II.3.2. Protocole expérimental. Quatre espèces de Zetoborinae avaient été étudiées

précédemment (Grandcolas, 1991b) : Thanatophyllum akinetum Grandcolas 1991, Schultesia

lampyridiformis Roth 1973, Lanxoblatta emarginata Burmeister 1838 et Phortioeca nimbata

Burmeister 1838. Une espèce supplémentaire de la sous-famille des Blaberinae et servant

de groupe externe (Eublaberus distanti Kirby 1903) a été étudiée en suivant les mêmes

procédures. Des analyses phylogénétiques utilisant ces données comportementales ont été

réalisées, ainsi que des analyses avec un jeu de données morphologiques et moléculaires. Les

84 II. Ma t é r ie l s e t m é t h o d e s

données morphologiques sont issues des travaux de Grandcolas (1993b, 1998). Les données moléculaires ont été acquises suivant les protocoles décrits en II.2.1. Constitution du jeu de données.

Même si les répertoires comportementaux sont très semblables entre les différentes espèces et ne peuvent donc contenir une grande information phylogénétique, leur analyse a été effectuée pour servir de point de comparaison (analyse A). En utilisant la méthode de l’event- pairing successif, une seconde analyse phylogénétique a été réalisée en utilisant les caractères présence-absence des transitions comportementales (analyse B). Dans une troisième analyse

(analyse C), les caractères fondés sur les fréquences des transitions ont été ajoutés au jeu de données B. Les données morphologiques et moléculaires (portions de 16S, 18S et 28S) ont

été utilisées pour l’analyse phylogénétique D. Les séquences moléculaires, qui présentent une faible variation de longueur, ont été alignées à l’aide de Muscle 3.6 (Edgar, 2004). Enfin, l’ensemble des données comportementales, les données morphologiques et moléculaires ont

été combinées dans l’analyse E. Tous les caractères avaient le même poids et étaient codés non additifs. Toutes les analyses cladistiques ont été réalisées sous PAUP4.0b10 (Swofford,

1998) avec une recherche exhaustive assurant d’atteindre l’arbre le plus parcimonieux. Les indices de cohérence (Kluge et Farris, 1969) et de rétention (Farris, 1989) ainsi que le nombre de caractères informatifs ont été rapportés. Les valeurs de Bremer ont été calculées à l’aide du logiciel TreeRot.v2b (Sorenson, 1999). Les analyses C et E contiennent des caractères basés sur les fréquences et incluent donc des caractères inapplicables. Si une transition comportementale n’est pas observée chez une ou plusieurs espèces, le caractère fréquentiel relié à cette transition n’est pas applicable pour cette ou ces espèces. Ces caractères sont codés avec un trait d’union

(‘-‘) dans les matrices mais sont traitées comme des données manquantes lors de la recherche de l’arbre. Ce codage dit « réductif » reflète le mieux l’information contenue dans les données

(Strong et Lipscomb, 1999).

85 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Analyse A Eublaberus distanti

Lanxoblatta emarginata

Phortioeca nimbata

Thanatophyllum akinetum

Schultesia lampyridiformis

Analyse B Analyse C

37 48 Eublaberus distanti Eublaberus distanti

35 Schultesia lampyridiformis 46 Schultesia lampyridiformis 32 15 41 Thanatophyllum akinetum 34 46 Thanatophyllum akinetum 22 53 100/30 Lanxoblatta emarginata 34 13 100/31 18 Lanxoblatta emarginata 59/1 17 Phortioeca nimbata 67/2 26 Phortioeca nimbata

Analyse D Analyse E 106 58 Eublaberus distanti Eublaberus distanti 61 103 Thanatophyllum akinetum Schultesia lampyridiformis 54 89 32 Schultesia lampyridiformis 60 Thanatophyllum akinetum 29 79 37 Lanxoblatta emarginata 64 95/8 36 100/24 54 Lanxoblatta emarginata 100/19 44 Phortioeca nimbata 100/18 67 Phortioeca nimbata

Figure 2.16 : A : consensus strict des quatre arbres les plus parcimonieux (L = 15 pas ; IC = 0,80 ; IR = 0,50) obtenus lors du traitement phylogénétique des répertoires comportementaux. B-E : arbres les plus parcimonieux obtenus lors du traitement des quatre jeux de données différents (B : présence - absence des transitions comportementales, L = 217 pas ; IC = 0,86 ; IR = 0,58 - C : présence - absence et fréquences des transitions comportementales, L = 300 pas ; IC = 0,87 ; IR = 0,55 - D : jeux de données moléculaire et morphologique combinés, L = 351 pas ; IC = 0,88 ; IR = 0,50 - E : jeux de données moléculaire, morphologique et comportemental, incluant les fréquences, L = 659 pas ; IC = 0,86 ; IR = 0,48). Les chiffres au-dessus et en dessous des branches correspondent aux longueurs de branches (optimisation ACCTRAN) et aux valeurs de bootstrap / bremer, respectivement.

L’analyse phylogénétique des répertoires comportementaux des différentes espèces s’est

soldée par l’obtention de quatre arbres équi-parcimonieux (six caractères informatifs, L = 15

pas, IC = 0,80 et IR = 0,50) dont le strict consensus est totalement irrésolu (Figure 2.16A).

Le jeu de donnée comportemental composé uniquement de l’information présence-

absence des transitions (analyse B) comprend 576 caractères dont 74 sont phylogénétiquement

86 II. Ma t é r ie l s e t m é t h o d e s

informatifs (i.e. 12,8 %). Son analyse résulte en un arbre optimal (L = 217 pas, IC = 0,86 et

IR = 0,58 - Figure 2.16B). Le jeu de donnée C, incluant en plus les caractères fréquentiels, comprend 1152 caractères, 89 étant informatifs (soit 7,7 % des caractères). Son analyse donne

également un arbre optimal avec une topologie et des indices similaires à l’analyse précédente

(L = 300, IC = 0,87 et IR = 0,55 - Figure 2.16C). Dans chaque arbre, aucune branche nulle n’est reconstruite signifiant que les données comportementales apportent de l’information à différents niveaux. La matrice D (morphologie et moléculaire) comprend 3034 caractères et 88 d’entre eux sont informatifs (i.e. 2,9 %).L’analyse donne également un arbre optimal avec une topologie légèrement différente : les positions de Schultesia lampyridiformis et Thanatophyllum akinetum sont inversées par rapport aux analyses B et C (L = 351 pas, IC = 0,88 et IR = 0,50

- Figure 2.16D). Finalement, la matrice combinée comprend 4186 caractères, 177 d’entre eux sont informatifs (i.e. 4,3 %) et son analyse résulte en une topologie optimale similaire à celle obtenue avec les données comportementales seules (L = 659 pas, IC = 0,86 et RI = 0,48 - Figure

2.16E). Cette dernière topologie montre de fortes valeurs de Bremer (18 et 24). Les principales statistiques de toutes ces analyses sont résumées dans le Tableau II.3. Elles montrent que les données comportementales ne sont pas plus homoplasiques que les données moléculaires ou

Tableau II.3 : Analyses phylogénétiques réalisées avec leurs différents jeux de données, leurs résultats et les statistiques associées (L = longueur de l’arbre optimal, IC = indice de cohérence, IR = indice de rétention).

Nombre Nombre de % de Jeux de L Analyses d’arbres IC IR caractères caractères données (en pas) optimaux informatifs informatifs A répertoire 4 15 0,8 0,5 6 25 B comportement 1 217 0,86 0,58 74 12,8 comportement C dont 1 300 0,87 0,55 89 7,7 fréquences molécules et D 1 351 0,88 0,5 88 2,9 morphologie comportement E molécules et 1 659 0,86 0,48 177 4,3 morphologie

87 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

morphologiques et que le comportement apporte, en proportion, plus de caractères informatifs

(jusqu’à 12,8 % contre 2,9 %). Le Tableau II.4 montre les valeurs de Bremer partitionné et

le nombre de caractères informatifs pour chaque partition. Le comportement apporte ici

plus de 80 % du signal ((31+2)*100/41=80,49). Même lorsque ces valeurs sont normalisées

par le nombre de caractères informatifs, les données comportementales se révèlent les plus

Tableau II.4 : Valeurs de Bremer partitionné. « ∑ Bremer » est la valeur totale de Bremer pour chaque partition et « % » correspond au pourcentage des valeurs de Bremer que chaque partition soutient, normalisé par le nombre de caractères informatifs. Ainsi, pour toute partition i, on a : %i = ((∑ Bremer i/∑ Bremer TOTAL*100)/Ni) où Ni est le nombre de caractères informatifs de la partition i.

Nombre de % % Noeud Nœud Partitions ∑ Bremer caractères partitions partitions (L, P) (T, (L, P)) informatifs séparées combinées Comportement 1 30 31 74 1,03 (présences) 0,91 Comportement 1 1 2 15 0,32 (fréquences) morphologie 6 1 7 9 1,85 16S 1 -5 -4 46 -0,21 0,22 18S 4 -2 2 15 0,32 28S 5 -2 3 18 0,4 TOTAL 18 23 41 177

informatives avec les données morphologiques.

ǲǲ Biais potentiels de la méthode d’event-pairing successif

Définir et inclure des caractères dans une matrice phylogénétique implique plusieurs

hypothèses, elles-mêmes dépendantes de l’hypothèse d’homologie. De ce point de vue,

en codant l’occurrence de transitions entre les actes dans des séquences, cette méthode est

conceptuellement très claire. Elle applique un concept d’homologie comportemental plus

précis, chaque acte étant considéré non seulement en fonction de sa qualité spéciale mais aussi

en fonction de sa position dans la séquence. Cette méthode nécessite que tous les patrons

comportementaux, aussi bien les actes que les tendances entre les successions d’actes, soient

88 II. Ma t é r ie l s e t m é t h o d e s

héritables et que leurs plasticité et variabilité soient faibles. Ce sont les hypothèses les plus simples et les plus indispensables à l’analyse phylogénétique du comportement, que l’on s’intéresse à des séquences stéréotypées ou non. Ces hypothèses doivent être vérifiées de quelque manière afin de légitimer toute approche phylogénétique, comme pour n’importe quel trait phénotypique (morphologie, cytologie…) Mis à part des études d’élevages et des études génétiques, le seul moyen a priori d’évaluer l’héritabilité des caractères est de contrôler les effets

épigénétiques en observant chaque espèce dans les mêmes conditions et en variant et répétant les conditions d’observation. Dans notre cas, les répertoires et les types d’interaction se sont révélées stables suite à des études répétées (Gautier, 1974 ; Grandcolas, 1991b ; van Baaren et al., 2002, 2003a, 2003b). A posteriori, l’héritabilité peut être évaluée en partie en estimant la congruence entre l’arbre phylogénétique obtenu avec les données comportementales et celui obtenu à partir de données morphologiques et moléculaires. D’autres hypothèses classiques en phylogénie concernent l’effort d’échantillonnage minimal nécessaire pour documenter correctement les comportements et l’indépendance des caractères. Evidemment, ces deux hypothèses doivent être évaluées et discutées avant toute analyse comparative pour s’assurer de l’absence de biais méthodologiques. Comme l’a rappelé Wenzel (1992), ces hypothèses ne sont pas différentes de celles avancées pour les autres caractères phénotypiques.

La structure des données comportementales a été testée à l’aide du test PTP (Permutation

Tail Probability test, Faith et Cranston, 1991) et de la statistique g1 (Hillis, 1991 ; Hillis et

Huelsenbeck, 1992) dans PAUP4.0b10 (Swofford, 1998). Cependant, même s’il existe une structure dans un arbre phylogénétique construit à partir de données comportementales, cette structure peut être le reflet de pressions écologiques communes plutôt que de relations phylogénétiques (Kennedy et al., 1996). Si l’arbre comportemental est congruent avec un arbre reconstruit à partir d’autres données (morphologiques et moléculaires ici), il est alors plus probable que cela soit dû à un signal phylogénétique commun aux différents jeux de données.

89 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

La congruence entre les arbres comportementaux et morphologiques + moléculaires a été

testée à l’aide de la métrique de comparaison de triplets (Symmetric Difference of triplets,

SDt plus bas) telle qu’elle est implémentée dans le logiciel Component v2.0 (Page, 1993).

Plus la valeur calculée est faible, plus la congruence entre les arbres est forte. Cette valeur

peut être comparée avec une distribution nulle calculée après que toutes les topologies non

enracinées à cinq feuilles aient été générées (options « generate all » et « tree-to-tree / distances

/ triplets / SD »). La statistique g1 et le test PTP indiquent que les données comportementales

sont hautement structurées (jeu de données B : g1 = -1,406, P < 0,01 ; test PTP pour 1000

réplications, P = 0,001). La comparaison des arbres obtenus lors des analyses B et D résulte en

une valeur de SDt de 0,2. Comparée avec la distribution nulle, ce résultat suggère que ces deux

arbres (comportemental et morphologique + moléculaire) sont plutôt congruents. Seules 12

comparaisons de paires d’arbres sur 105 montrent une valeur de SDt inférieure à 0,2.

L’effort d’échantillonnage pour le comportement a été évalué de manière critique en

fonction d’études comportementales réalisées sur les mêmes insectes et publiées précédemment

(e.g., van Baaren et al., 2002). Des courbes d’accumulation représentant le nombre de transitions

en fonction du nombre d’observations ont été calculées pour voir si l’effort d’échantillonnage

est suffisamment important pour pouvoir observer les transitions, fréquentes ou non, exécutées

par chaque espèce. Ces courbes montrent que le nombre total d’observations est suffisamment

élevé pour que toutes les transitions réalisées par une espèce aient été observées. Les dernières

sessions d’observation ne permettent pas d’échantillonner de nouvelles transitions puisqu’un

plateau est d’ores et déjà atteint (e.g., pour Eublaberus distanti, Figure 2.14). Enfin, aucune

corrélation n’a été trouvée entre le degré d’activité et le nombre de transitions différentes parmi

les cinq espèces (r = 0,70, P > 0,15). Ce résultat montre qu’il n’y a pas non plus de biais lié à un

échantillonnage dépendant de l’activité des espèces.

L’indépendance des caractères a également été évaluée en vérifiant si les fréquences des

90 II. Ma t é r ie l s e t m é t h o d e s

transitions impliquant un même acte comportemental ne sont pas corrélées. Ceci peut être testé aisément grâce à un test de « χ2 goodness-of-fit » (Chatfield et Lemon, 1970; Zar, 1999) qui vérifie si la fréquence d’une transition entre deux actes peut être déterminée par la fréquence totale de chacun de ces deux actes. Ce test compare les valeurs attendues sous l’hypothèse de corrélation aux valeurs observées. Suivant Zar (1999), quelques données ont été regroupées ensemble afin d’avoir une moyenne de fréquence attendue d’au moins six, permettant ainsi d’éviter des biais dans le calcul du χ2. Les matrices de transition montrent que beaucoup de transitions ne sont pas observées dans certaines espèces alors que d’autres sont fréquentes ou rares. L’indépendance statistique entre les différentes transitions pour une même espèce se

2 2 révèle très fortement significative Eublaberus( : χ = 380,3 - ddl = 56 - χ 0.05 = 74,5 - P << 0,05 ;

2 2 2 Lanxoblatta : χ = 297,3 - ddl = 81 - χ 0.05 = 103,0 - P << 0,05 ; Phortioeca : χ = 222,1 - ddl =

2 2 2 72 - χ 0.05 = 92,8 - P << 0,05 ; Schultesia : χ = 908,6 - ddl = 144 - χ 0.05 = 173,0 - P << 0,05 ;

2 2 Thanatophyllum : χ = 250,7 - ddl = 56 - χ 0.05 = 74,5 - P << 0,05). Cette tendance peut être facilement observée dans les matrices de transition où les valeurs au sein d’une même colonne ou d’une même ligne sont très différentes.

ǲǲ Avantages et limites de cette approche

Cette méthode s’est révélée efficace et informative d’après notre exemple d’interactions dyadiques dans des groupes de blattes. Contrairement à l’analyse non décisive des répertoires, l’analyse des transitions comportementales fournit un nombre important de caractères indépendants dont l’analyse résulte en un arbre phylogénétique totalement résolu et hautement cohérent, peu différent et pas moins cohérent que celui obtenu à partir de données moléculaires et morphologiques. Cette étude réfute également l’ancienne et récurrente croyance que le comportement est plus homoplasique que les autres traits phénotypiques, comme l’avaient déjà rappelé McLennan et al. (1988), Wenzel (1992), de Queiroz et Wimberger (1993) et

91 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Proctor (1996). Les indices de cohérence et de rétention et le nombre de caractères informatifs

étaient similaires entre les analyses C (comportement) et D (morphologie et moléculaire). En

résumé, cette analyse suggère que même les séquences non-stéréotypées, qui sont usuellement

considérées comme étant plus variables et moins spéci-spécifiques, contiennent aussi une

information phylogénétique et sont héritables.

Par ailleurs, cette méthode permet de suivre l’évolution des transitions comportementales

et d’identifier celles qui se révèlent synapomorphiques d’un clade ou d’une espèce donnés

(e.g., les Zetoborinae ou la blatte solitaire Thanatophyllum akinetum). Une fois que l’arbre

phylogénétique est reconstruit, les occurrences des différentes transitions peuvent être

suivies sur l’arbre afin de comprendre quand et comment elles ont évalué, permettant une

compréhension plus détaillée de l’évolution du comportement.

Utiliser les comportements non-stéréotypés dans les analyses phylogénétiques ouvre des

perspectives intéressantes pour l’étude de l’évolution du comportement. Contrairement aux

comportements stéréotypés tels que les comportements de construction, les comportements

non-stéréotypés représentent la majorité des activités comportementales de bon nombre

d’espèces, tels que les comportements de fourragement, de jeu, d’interaction … (McFarland,

1993). Depuis longtemps ces comportements étaient généralement considérés comme moins

adéquats aux études comparatives (e.g., Hinde et Tinbergen, 1958). A l’inverse, ils étaient

analysés communément lors d’études psychologiques ou sociales où l’étude des séquences

non-stéréotypées est fréquente et d’un intérêt majeur (Abbott, 1995 ; Abbott et Tsay, 2000 ;

Elzinga, 2003 ; Hay et al., 2004 ; Schlich, 2001 ; Van der Aalst et al., 2003).

Cette méthode envisage les évènements par paires successives, c’est-à-dire que pour

un évènement réalisé au temps t, seuls les évènements effectués aux temps t+1 et t-1 sont

considérés. Or, théoriquement, les actes effectués plus tôt dans la séquence (t-2 et avant)

92 II. Ma t é r ie l s e t m é t h o d e s

peuvent avoir une influence sur l’acte exécuté au temps t. Il n’y a pas de raisons de se limiter

à l’utilisation des paires d’évènements plutôt que des séquences intégrales. Ces séquences complètes peuvent être analysées à des fins classificatoires grâce à l’algorithme d’optimisation directe implémenté dans POY 4 (Wheeler et al., 2007 - travail en préparation sur des séquences de chants). Une approche, différente conceptuellement mais qui doit mener à des résultats similaires, a également été développée par Magnusson sous le nom de recherche de patrons cachés (Magnusson, 2000). Toutefois aucune de ces méthodes n’est ajustée à l’heure actuelle pour réaliser des études comparatives.

CHAPITRE III

Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l c h e z l e s b l a t t e s : r é v e r s i b i l i t é , c o n t r a i n t e s e t

e x a p t a t i o n

Animal aggregation and co-ordination can only be fully understood by a study of the social behaviour of animals, for animals are rarely forced to congregate entirely passively, like dust grains in a whirlwind. Rather, they come together as a result of special behaviour controlled by specific sensory stimuli, enabling them to distinguish and select members of their own species. Also, the manifold forms of co-ordination between individuals, towards which congregation usually is but the first step, are based upon highly specialized behaviour patterns. This is why ethology is, perhaps, the most important adjunct of sociology.

Ti n b e r g e n (1951)

III. Ré ve r s i b i l i t é , c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l a t t e s z e t o b o r i n a e

ifférents modes de vie sont représentés dans la sous-famille des Zetoborinae.

Ainsi, des espèces diversement grégaires, une espèce subsociale et une D espèce solitaire appartiennent à ce clade dont la monophylie est bien étayée. Les Zetoborinae constituent donc un modèle de choix pour étudier les transitions évolutives entre différentes catégories sociales. Dans un premier temps, une référence phylogénétique sera donc reconstruite sur la base de divers marqueurs moléculaires et quelques caractères morphologiques. Ensuite des observations comportementales seront menées et analysées, avant que les caractères comportementaux ne soient intégrés dans une analyse phylogénétique combinant le maximum de données. Enfin, deux transitions évolutives majeures du comportement social seront étudiées en regard de la référence phylogénétique et des données comportementales. La première transition grégarisme / mode de vie solitaire se situe à la limite de la socialité, alors que le seconde transition (grégarisme / subsocialité) concerne l’évolution de comportements intégrés entre différents individus.

97 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

III.1. In t r o d u c t i o n e t p r oblématiques

Beaucoup d’espèces de blattes sont grégaires mais on peut tout de même observer une

grande variété de modes de vie dans ce groupe. Ainsi, on connaît également des espèces

solitaires et d’autres subsociales. Ces deux derniers modes de vie sont d’ailleurs apparus

à diverses reprises au sein des blattes (Grandcolas, 1997a, 1998). Par exemple, les genres

Lauraesilpha (Blattidae) et Thanatophyllum (Blaberidae) comprennent des espèces solitaires,

alors que les genres Cryptocercus (Cryptocercidae ou Polyphagidae suivant les classifications)

et Parasphaeria (Blaberidae) comprennent des espèces subsociales. En outre, le mode de

vie « grégaire » est en lui-même plutôt divers et présente plusieurs modalités possibles. Les

groupes constitués par certaines espèces ne sont composés que de larves (e.g., Lanxoblatta

emarginata), alors que d’autres groupes sont mixtes, incluant à la fois des larves et des adultes

(e.g., Schultesia lampyridiformis). Des observations comportementales ont d’ailleurs montré

que, dans la catégorie « grégaire », se cachait une diversité de comportements (e.g., van Baaren

et al., 2003a). A ce propos, l’établissement de catégories larges et mal définies a été l’un des

principaux freins de l’étude du comportement (Wenzel, 1992 ; Proctor, 1996). La sous-

famille des Zetoborinae, à laquelle appartiennent les genres Thanatophyllum, Parasphaeria,

Lanxoblatta et Schultesia cités précédemment, est très diverse de ce point de vue et constitue

donc un modèle idéal pour analyser l’évolution des modalités du comportement social chez les

blattes.

A l’origine, le modèle d’évolution du comportement social était totalement gradiste. Il

formulait donc une tendance évolutive unidirectionnelle où chaque étape était atteinte grâce à

l’acquisition de caractères très importants, des caractères clés. Par exemple, la transition solitaire

/ subsocial se caractérisait par l’acquisition du caractère clé « soin aux jeunes ». Aujourd’hui,

avec la mise en évidence de réversions du comportement social (e.g., Wcislo et Danforth,

98 III. Ré ve r s i b i l i t é , c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l a t t e s z e t o b o r i n a e

1997), cette vision unidirectionnelle a été abandonnée, mais l’idée d’acquisition d’un ou des caractère(s) clé(s) à chaque étape persiste. Dans ce contexte, on s’attend donc à observer des bouleversements comportementaux manifestes à la suite du passage évolutif d’une catégorie sociale à une autre. Cette idée est particulièrement ancrée dans les esprits en ce qui concerne les transitions évolutives solitaire / grégaire ou grégaire / solitaire.

De par leur diversité, les Blaberidae, et plus particulièrement les Zetoborinae, constituent un groupe particulièrement approprié pour tester cette hypothèse. Il est donc important, dans un premier temps de reconstruire une phylogénie de ce groupe qui servira alors de support pour tester des scénarios d’évolution (Eldredge et Cracraft, 1980 ; O’Hara, 1992 ; Grandcolas et al., 1994, 1997).

99 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

III.2. Ph y l o g é n i e d e s Bl a b e r i d a e

III.2.1. Historique de la classification des Blaberidae

Après les travaux de différents naturalistes du XIXème siècle, dont ceux de Burmeister

et de Saussure notamment, Princis (1960) a établi son propre système de classification formé

de quatre sous-ordres : Polyphagoidea,

Blaberoidea, Blattoidea et Epilamproidea

(Figure 3.1). La majorité des sous-

familles actuellement reconnues au sein

des Blaberidae figurait dans le sous-ordre

Figure 3.1 : Relations entre les quatre sous-ordres de blattes des Blaberoidea. Cependant, les sous- définies par Princis (1960). familles des Blaberinae et des Zetoborinae

appartenaient à deux familles distinctes (i.e. Blaberidae et Perisphaeriidae, respectivement).

Dans son travail, Princis (1960) conservait la vision classificatoire de ses prédecesseurs basée

sur quelques caractères morphologiques d’identification.

C’est seulement à partir des travaux de McKittrick (1964) que cette conception

ancienne a été abandonnée. Son travail de systématique évolutionniste a consisté à

prendre en compte des caractères nombreux et variés (genitalia mâles et femelles, gésier,

comportement de ponte) et à proposer sur cette base un arbre phylogénétique intuitif. Les

groupes définis, sans être monophylétiques sensu stricto (voire très souvent ouvertement

paraphylétiques), ont remarquablement gagné en cohérence suite à l’examen de ces

nombreux caractères. McKittrick a donc accompli un travail remarquable et a notamment

défini les Blaberidae telles que nous les connaissons actuellement. Elle a distingué trois

grands complexes au sein de cette famille : les complexes Blaberoïde, Epilamproïde et

100 III. Ré ve r s i b i l i t é , c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l a t t e s z e t o b o r i n a e

B BLABERIDAE Complexe Panchlorinae Blaberoïde

Zetoborinae Panesthiinae Complexe Epilamproïde

Epilamprinae Diplopterinae Complexe Panchloroïde Perisphaerinae Blaberinae

Oxyhaloinae

BLATTELLIDAE

Plectopterinae Pycnoscelinae

Blattellinae BLATTIDAE Ectobiinae Polyzosteriinae

Nyctiborinae Blattinae

Lamproblattinae Anaplectinae

CRYPTOCERCIDAE POLYPHAGIDAE Holocompsinae Cryptocercinae

Polyphaginae

Figure 3.2 : A : Relations phylogénétiques des blattes d’après McKittrick (1964), distinguant trois complexes au sein des Blaberidae. Les relations entre ces trois complexes semblent indéterminées. B : Arbre le plus parcimonieux résultant du traitement cladistique des données de McKittrick (1964). Les complexes Blaberoïde (en vert) et Panchloroïde (en orange) sont polyphylétiques. En violet, le complexe Epilamproïde apparaît monophylétique, comme la famille des Blaberidae (branches noires).

Panchloroïde (Figure 3.2A). Le premier complexe nous intéresse plus particulièrement car il comprend les Zetoborinae, les Blaberinae et les Panesthiinae. Cependant, les relations entre ces trois sous-familles n’ont pas été clairement établies et il semble, d’après sa figure 4 (Figure 3.3A),

101 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

que les Blaberinae ne forment pas un groupe monophylétique. De même les relations entre les

trois complexes semblent indéterminées (Figure 3.2A). En outre, cette classification n’a pas

été définie à l’aide de méthodes explicites. Le traitement cladistique que nous avons réalisé à

partir de ses données donne d’ailleurs des résultats différents de ceux présentés dans sa thèse

(Figures 3.2B et 3.3B). Notons que Thanatophyllum akinetum, la blatte solitaire de notre clade

d’intérêt n’a pas été considérée dans cette étude pour la simple raison que cette espèce n’était

pas encore décrite (Grandcolas, 1991a).

Blaberinae

B Monastria biguttata Blaptica interior Petsodes dominicana Archimandrita tesellata Hormetica apolinari

Blaberus discoidalis Parahormetica bilobata Eublaberus posticus

Byrsotria fumigata Hormetica subcincta Hormetica laevigata Hemiblabera granulata Panesthiinae Zetoborinae Brachycola tuberculata Macropanesthia rhinocerus Zetobora signatocollis

Panesthia angustipennis Phortioeca phoraspoides

Salganea morio

Tribonium spectrum

COMPLEXE BLABEROÏDE

Figure 3.3 : A : Relations phylogénétiques au sein du complexe Blaberoïde d’après McKittrick (1964). Les Blaberinae n’apparaissent pas monophylétiques. B : Le traitement des données de McKittrick (1964) confirme la non-monophylie des Blaberinae (en bleu). Panesthiinae (en vert foncé) et Zetoborinae (en rose) semblent monophylétiques.

102 III. Ré ve r s i b i l i t é , c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l a t t e s z e t o b o r i n a e

Plus tard, Grandcolas a proposé une phylogénie des familles de blattes (1996) et une phylogénie de quatre sous-familles de Blaberidae (1993b) à partir de données morphologiques.

Il a montré que les Blaberidae, les Blaberinae et les Zetoborinae forment autant de groupes monophylétiques. La relation de groupe-frère entre Zetoborinae et Blaberinae est également

établie. L’étude de 1993 comprend un échantillonnage taxonomique conséquent (i.e. 35 genres) permettant de définir les clades Zetoborinae, Blaberinae et (Zetoborinae + Blaberinae) avec quatre, cinq et deux caractères, respectivement. Ces synapomorphies sont listées dans le

Tableau III.1.

Tableau III.1 : Liste des synapomorphies morphologiques des Zetoborinae, Blaberinae et du clade (Zetoborinae + Blaberinae). D’après Grandcolas, 1993b.

Synapomorphies • apophyse coxale (à l’articulation coxo-trochantérale) pointue • sclérite L2d des genitalia mâles à apex bifide Zetoborinae • bras du premier valvifère des genitalia femelles coupé en deux fragments par le milieu • larves à larges expansions latérales abdominales, plus grandes que celles des adultes • prépuce des genitalia mâles avec des épines sclérifiées • partie centrale du paratergite IX des genitalia femelles à bras dorsaux tous relevés Blaberinae • suture coxale sinueuse • apophyse médiane sur le bras du premier valvifère des genitalia femelles • tibias antérieurs portant une touffe de soies sur la face postéro-externe

(Blaberinae + • sclérite L1 des genitalias mâles recourbé brutalement dans son tiers antérieur Zetoborinae) • sclérite L1v des genitalia mâles élargi

Plus tard, quelques études moléculaires ont été réalisées. Suite à la publication de

Kambhampati (1996), qui ne permet pas de tester les relations phylogénétiques au sein des

Blaberidae puisque seulement trois espèces appartenant au même genre Blaberus ont été incluses, Grandcolas et D’Haese (2001) ont montré à quel point les relations phylogénétiques des blattes pouvaient être instables. Ceci est particulièrement valable lorsque les échantillons de caractères et de taxons sont faibles. Ainsi, les monophylies des Blaberidae et des Zetoborinae ne sont pas soutenues par l’analyse d’une portion du 12S. Maekawa et al. (2003) ont à leur tour proposé une phylogénie des Blaberidae sur la base de portions de 12S et de 16S. Dans cette étude,

103 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

la monophylie des Blaberidae et celle des Outgroups Diplopterinae Zetoborinae sont soutenues (Figure 3.4A). Oxyhaloinae Blaberinae

Perisphaerinae Par contre, Blaberinae et Zetoborinae ne sont Panchlorinae

Pycnoscelinae

pas en position de groupes-frères. Enfin, deux Epilamprinae A Blaberinae (Phoetallia) études qui n’étaient pas destinées à étudier Zetoborinae

Panesthiinae les relations phylogénétiques des Blaberidae Panesthiinae Geoscapheinae mais comportant un échantillonnage

Outgroups

respectable de ce groupe, ont été effectuées. Diplopterinae

Oxyhaloinae Il s’agit des travaux de Pellens et al. (2007a) Blaberinae Zetoborinae et Inward et al. (2007a) dont les résultats sont Panchlorinae Pycnoscelinae représentés dans la Figure 3.4B et 3.4C. Ces Gyninae Epilamprinae deux études montrent une proche parenté Panesthiinae B Panesthiinae entre Blaberinae et Zetoborinae, bien que les Geoscapheinae Geoscapheinae

Panesthiinae sous-familles ne soient pas systématiquement

Outgroups

monophylétiques. Le bilan de ces trois Oxyhaloinae

Panchlorinae

dernières analyses montre à quel point Gyninae

Diplopterinae

les reconstructions phylogénétiques des Pycnoscelinae

Epilamprinae Blaberidae sont instables. En effet, les deux Perisphaerinae Perisphaerinae seuls points communs à ces trois études Epilamprinae Geoscapheinae sont les monophylies des Blaberidae et du Panesthiinae C Blaberinae clade (Panesthiinae + Geoscapheinae). Blaberinae Zetoborinae

Blaberinae (Phoetallia) Par ailleurs, les deux analyses moléculaires Zetoborinae

comportant les échantillonnages les plus Figure 3.4 : Relations phylogénétiques au sein des Blaberidae. A : hypothèse de Maekawa et al. (2003) ; B : hypothèse de Pellens et al. larges (Pellens et al., 2007a et Inward et al., (2007a) ; C : hypothèse d’Inward et al. (2007a). La comparaison de ces trois études révèle que les seuls résultats communs sont la monophylie 2007a) montrent un rapprochement entre des Blaberidae et du clade (Panesthiinae + Geoscapheinae) - en vert foncé. Modifiés d’après les références citées précédemment.

104 III. Ré ve r s i b i l i t é , c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l a t t e s z e t o b o r i n a e

Blaberinae et Zetoborinae, résultat cohérent avec les études morphologiques de McKittrick

(1964) et de Grandcolas (1993b), et avec la répartition néotropicale des deux sous-familles.

III.2.2. Matériels et Méthodes

ǲǲ Echantillonnages

L’échantillonnage taxonomique du groupe interne comprend 33 espèces, représentant

32 genres différents et appartenant aux 11 sous-familles de Blaberidae actuellement reconnues.

Ces 33 espèces sont réparties de la manière suivante : six Zetoborinae (sur 14 genres connus, i.e. 43% des genres connus sont inclus dans cette étude), six Blaberinae (sur 23 genres, i.e.

26%), six Panesthiinae (sur six genres, i.e. 83%), trois Oxyhaloinae (sur 11 genres, i.e. 27%), trois Perisphaeriinae (sur 18 genres, i.e. 17%), deux Epilamprinae (sur 11 genre, i.e. 18%), deux Geoscaphinae (sur quatre genres, i.e. 50%), deux Diplopterinae (sur deux genres, i.e.

100%), une Gyninae (sur dix genres, i.e. 10%), une Pycnoscelinae (sur trois genres, i.e. 33%) et une Panchlorinae (sur cinq genres, i.e. 20%). Cette classification repose essentiellement sur les travaux de Princis (1960), McKittrick (1964), Roth (1970a, 1970b, 1971, 1973b) et Grandcolas

(1991a, 1992, 1993b, 1996, 1997b).

Le groupe externe est formé quant à lui de trois Pseudophyllodromiidae et de six

Blattellidae, deux familles qui ont été supposées comme formant le groupe-frère des Blaberidae

(McKittrick, 1964 ; Grandcolas, 1996). Les arbres seront enracinés sur le taxon Ectobius sylvestris (Blattellidae : Ectobiinae).

Six marqueurs moléculaires (12S, 16S, 18S, 28S, COI, COII) ont été retenus pour réaliser l’analyse phylogénétique des Blaberidae. Ces marqueurs ont été sélectionnés en fonction de leurs propriétés diverses laissant espérer une complémentarité de signal phylogénétique. Les séquences nucléotidiques ont été obtenues en suivant les protocoles expérimentaux décrits dans le chapitre II (sous-partie Obtention des caractères moléculaires). Le Tableau III.2 récapitule

105 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

la liste des espèces intégrées dans cette étude et les marqueurs moléculaires obtenus.

Les 78 caractères morphologiques définis par Grandcolas (1993b) ont également été

utilisés dans cette étude phylogénétique. Seules les données morphologiques de 18 espèces,

celles pour lesquelles des données moléculaires ont été obtenues, ont été conservées.

Tableau III.2 : Tableau récapitulatif des espèces de blattes intégrées dans cette étude et des différents gènes obtenus pour chaque taxon (en vert).

Espèces Familles Sous-familles 12S 16S 18S 28S COI COII Ectobius sylvestris Blattellidae Ectobiinae Blattella germanica Blattellidae Blattellinae Parcoblatta uhleriana Blattellidae Blattellinae Paratemnopteryx collonianie Blattellidae Blattellinae Loboptera decipiens Blattellidae Blattellinae Xestoblatta cavicola Blattellidae Blattellinae Isoldaia sp Pseudophyllodromiidae Pseudophyllodromiinae Dendroblatta sp Pseudophyllodromiidae Pseudophyllodromiinae Supella longipalpa Pseudophyllodromiidae Pseudophyllodromiinae Archimandrita tessellata Blaberidae Blaberinae Blaberus discoidalis Blaberidae Blaberinae Eublaberus distanti Blaberidae Blaberinae Monastria sp Blaberidae Blaberinae Paradicta rotunda Blaberidae Blaberinae Phoetalia pallida Blaberidae Blaberinae Calolampra sp Blaberidae Diplopterinae Diploptera punctata Blaberidae Diplopterinae Epilampra sp Blaberidae Epilamprinae Rhabdoblatta formosana Blaberidae Epilamprinae Geoscapheus woodwardi Blaberidae Geoscapheinae Macropanesthia rhinoceros Blaberidae Geoscapheinae Gyna capucina Blaberidae Gyninae Gromphadorhina portentosa Blaberidae Oxyhaloinae Henschoutedenia sp Blaberidae Oxyhaloinae Nauphoeta cinerea Blaberidae Oxyhaloinae Panchlora nivea Blaberidae Panchlorinae Ancaudellia shawi Blaberidae Panesthiinae Caeparia crenulata Blaberidae Panesthiinae Miopanesthia deplanata Blaberidae Panesthiinae Panesthia cribrata Blaberidae Panesthiinae

106 III. Ré ve r s i b i l i t é , c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l a t t e s z e t o b o r i n a e

Espèces Familles Sous-familles 12S 16S 18S 28S COI COII Genre non identifié Blaberidae Panesthiinae Salganea esakii Blaberidae Panesthiinae Laxta sp Blaberidae Perisphaeriinae Pseudoglomeris sp Blaberidae Perisphaeriinae Trichoblatta pygmaea Blaberidae Perisphaeriinae Pycnoscelus surinamensis Blaberidae Pycnoscelinae Lanxoblatta emarginata Blaberidae Zetoborinae Parasphaeria boleiriana Blaberidae Zetoborinae Phortioeca nimbata Blaberidae Zetoborinae Schultesia lampyridiformis Blaberidae Zetoborinae Thanatophyllum akinetum Blaberidae Zetoborinae Zetobora sp Blaberidae Zetoborinae

ǲǲ Méthodes phylogénétiques

Les analyses phylogénétiques ont été réalisées en utilisant la méthode d’optimisation directe (Wheeler, 1996), telle qu’elle est implémentée dans le programme POY 4 (Wheeler et al., 2006). Les analyses séparées et combinées ont été réalisées sur divers postes informatiques individuels et diverses versions de POY 4 ont été utilisées, ce dernier étant en cours de développement. Cependant, l’utilisation de différentes versions n’a engendré aucun biais dans les résultats d’analyse. Les séquences de la grande sous-unité ribosomique nucléaire (28S) ont été partitionnées en quatre fragments (approximativement les régions A, B, C et DEF) correspondant aux quatre régions séquencées séparément et non chevauchantes. Toutes les séquences ribosomiques (12S, 16S, 18S et 28S) ont été alignées de manière préliminaire avec

Muscle v3.6 (Edgar, 2004), puis les séquences de 16S, de18S, de 28SA et de 28SDEF ont été partitionnées en fonction de régions hautement conservées. Cette pratique permet de réduire le temps de traitement des analyses phylogénétiques et évite au logiciel de considérer, à tort, des portions de séquences comme homologues en cas de données manquantes. La stratégie de recherche pour chaque analyse séparée a consisté à construire 100 arbres de Wagner sur lesquels du réarrangement de branches (TBR) a été effectué. Les 100 arbres ainsi obtenus étaient alors

107 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

soumis à l’algorithme de « tree fusing ». Les marqueurs codants pour des protéines (Cytochrome

Oxydase sous-unités I et II) ont été alignés en fonction du cadre de lecture des codons à l’aide

du programme Sequencher 4.0 (Genecodes, 1999) et analysés avec le logiciel TNT (Goloboff

et al., 2003). Là encore, 100 réplications ont été effectuées avec du réarrangement de branches

(TBR) et couplées aux algorithmes de « tree fusing » et de « ratchet ». Quatre jeux de paramètres

différents (111, 211, 221 et 421) ont été utilisés pour chaque marqueur afin d’évaluer la stabilité

des analyses séparées. Le COI étant dépourvu d’indels, seuls deux jeux de paramètres ont été

testés pour ce marqueur. Les commandes utilisées sont fournies en Annexe VI.

Les principales commandes de l’analyse combinée étaient les suivantes :

‘read (“fichiers_de_données”)

transform (tcm:(1,1))

build (all, 100)

swap (all)

fuse (iterations :300, swap (all))

select ()’

Une analyse de sensibilité a été conduite afin de tester la stabilité des résultats

phylogénétiques en fonction de différents coûts d’évènements d’insertion-délétion et de

substitution. Quatre jeux de paramètres (gap : transversion : transition) ont ainsi été utilisés :

111, 211, 221 et 421.

Les valeurs de Bremer pour l’analyse combinée réalisée avec les paramètres 111 ont été

calculées. Après obtention de la topologie optimale, la commande « report (ia) » a été utilisée afin

de générer un alignement impliqué pour chaque marqueur. Les valeurs de Bremer partitionné

ont alors été calculées pour chaque clade à l’aide notamment des commandes « constraints »,

« converse » et « enforce » dans Paup 4.0b10 (Swofford, 1998). De telles commandes correspondent

à l’utilisation par défaut de TreeRot.v2b (Sorenson, 1999).

108 III. Ré ve r s i b i l i t é , c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l a t t e s z e t o b o r i n a e

Une analyse additionnelle en maximum de vraisemblance (ML) a été réalisée sur le jeu de données moléculaires combinées. Les séquences nucléotidiques ont été alignées à l’aide du logiciel Muscle v3.6 (Edgar, 2004) et en tenant compte du cadre de lecture pour les séquences codantes (COI et COII). Modeltest v3-06 (Posada et Crandall, 1998) a été utilisé pour déterminer le model s’ajustant le mieux aux données. Le modèle GTR (General Time

Reversible) avec une proportion de sites invariants et un taux de variation entre sites distribué selon une loi gamma (GTR + I + G) s’est révélé être le meilleur modèle parmi les modèles

étudiés. La topologie optimale et les valeurs de Bootstrap pour 100 réplications ont été calculées avec PHYML v2.4.4 (Guindon et Gascuel, 2003). Le détail des commandes utilisées est fourni dans l’Annexe VI.

III.2.3. Résultats

ǲǲ Analyses séparées

Six marqueurs ont été retenus pour cette étude, 154 séquences ont été générées au cours de ce travail et 67 séquences ont été récupérées sur Genbank (Tableau III.3). Chaque taxon dépourvu de données manquantes est donc documenté par environ 6800 paires de bases. Les longueurs moyennes de chaque séquence ou fragment sont fournies dans le Tableau III.3, ainsi que les distances moyennes entre séquences. Lorsque ces distances sont normalisées en fonction de la longueur des séquences (Tableau III.3), nous obtenons une valeur témoignant du degré de conservation de chaque séquence (ou fragment). Sur les 21 fragments définis, 11 des 12 les plus conservés correspondent à des portions du 18S ou du 28S. On s’attend donc

à ce que ces deux marqueurs soient particulièrement informatifs pour les nœuds les plus profonds de l’arbre. Toutefois il est intéressant de noter que trois des six fragments les moins conservés appartiennent également au 28S. Enfin, 12S et COII ont des degrés de conservation

équivalents.

109 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Tableau III.3 : Liste des marqueurs moléculaires utilisés dans cette étude accompagnés de quelques statistiques élémentaires. La distance normalisée correspond à la distance moyenne entre séquences divisée par la longueur moyenne des séquences.

Nombre de Nombre de Longueur Distance Distance Marqueurs séquences séquences moyenne en bp moyenne normalisée générées récupérées (min-max) (min-max) 12S 25 12 353 (346-360) 71 (23-105) 0,201 16S - 1 115 (113-118) 17 (6-28) 0,148 16S 16S - 2 28 12 18 (18-18) 0 (0-0) 0 16S - 3 377 (372-388) 77 (27-102) 0,204 18S - 1 461 (456-469) 18 (0-83) 0,039 18S - 2 30 (30-30) 0 (0-4) 0 18S - 3 373 (372-373) 5 (0-46) 0,013 18S 28 14 18S - 4 431 (412-744) 46 (1-351) 0,107 18S - 5 168 (166-168) 2 (0-16) 0,012 18S - 6 421 (419-434) 17 (0-73) 0,040 28SA - 1 363 (361-369) 26 (1-90) 0,072 28SB 504 (490-604) 155 (9-383) 0,308 28SC 323 (309-383) 56 (1-181) 0,173 28SDEF1 130 (124-171) 15 (0-101) 0,115 - 1 28SDEF1 8 (8-8) 0 (0-2) 0 - 2 28S 28 7 28SDEF1 30 (24-32) 7 (0-20) 0,233 - 3 28SDEF2 24 (21-25) 3 (0-10) 0,125 - 1 28SDEF2 11 (9-11) 1 (0-5) 0,091 - 2 28SDEF2 799 (782-814) 60 (1-113) 0,075 - 3 1210 (1210- COI 21 12 149 (0-241) 0,123 1210) COII 24 10 683 (677-683) 130 (54-176) 0,190 TOTAL 154 67 6832

Figure 3.5 (ci-contre à droite) : Topologie optimale obtenue suite à l’analyse cladistique du 12S en optimisation directe (paramètres 111, L = 1365 pas). La stabilité des clades est illustrée grâce à des diagrammes de stabilité, ou « Navajo Rugs », avec le code suivant : noir = monophylie, gris = paraphylie, blanc = polyphylie. En orange : le complexe Panchloroïde de McKittrick (1964) incluant les Panchlorinae (Pa), Diplopterinae (Di), Pycnoscelinae (Py) et Oxyhaloinae (Ox) ; en mauve : le complexe Epilamproïde de McKittrick (1964) incluant les Epilamprinae (Ep), Gyninae (Gy) et Perisphaeriinae (Pe) ; en vert : les Panesthiinae (Pa) et Geoscapheinae (Ge) ; en rose : les Zetoborinae (Ze) ; en bleu : les Blaberinae (Bl). Les quatre dernières sous-familles étaient regroupées dans le complexe Blaberoïde par McKittrick (1964).

110 III. Ré ve r s i b i l i t é , c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l a t t e s z e t o b o r i n a e

Ectobius_sylvestris 111 211 221421 Supella_longipalpa

Parcoblatta_uhleriana 12S Xestoblatta_cavicola Blattella_germanica

Loboptera_decipiens

Paratemnopteryx_collonianie Un arbre Gromphadorhina_portentosa Ox optimal de Nauphoeta_cinerea Ox Henschoutedenia_sp. Ox

1365 pas a Trichoblatta_pygmaea Pe

été obtenu avec Pycnoscelus_surinamensis Py Phoetalia_pallida Bl les paramètres Parasphaeria_boleiriana Ze

Schultesia_lampyridiformis Ze 111 (Figure 3.5). Diploptera_punctata Di La monophylie des Gyna_capucina Gy Paradicta_rotunda Bl

Blaberidae n’est pas Monastria_sp. Bl

Eublaberus_distanti Bl retrouvée sur la base Blaberus_discoidalis Bl de ce seul marqueur. Archimandrita_tessellata Bl Epilampra_sp. Ep

Seules les monophylies Zetobora_sp. Ze

Panchlora_nivea Pa des Oxyhaloinae et Phortioeca_nimbata Ze du clade (Panesthiinae Lanxoblatta_emarginata Ze Thanatophyllum_akinetum Ze

+ Geoscapheinae) sont Rhabdoblatta_formosana Ep retrouvées et constituent des Caeparia_crenulata Pa Salganea_esakii Pa résultats très stables. Si l’on écarte Miopanesthia_deplanata Pa

Ancaudellia_shawi Pa Phoetalia pallida, la monophylie des Panesthiinae Pa Blaberinae constitue aussi un résultat stable Panesthia_cribrata Pa Macropanesthia_rhinoceros Ge avec Gyna capucina en position de groupe-frère. Geoscapheus_woodwardi Ge

Les Zetoborinae forment un groupe polyphylétique

éclaté en trois clades différents. Chacun de ces clades présente une grande instabilité.

111 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Ectobius_sylvestris 111 211 221421 Supella_longipalpa Loboptera_decipiens

Parcoblatta_uhleriana 16S Dendroblatta_sp. Xestoblatta_cavicola

Paratemnopteryx_collonianie Un arbre Blattella_germanica o p t i m a l Gromphadorhina_portentosa Ox Nauphoeta_cinerea Ox

de 1779 pas a Henschoutedenia_sp. Ox été obtenu avec Diploptera_punctata Di Panchlora_nivea Pa les paramètres Isoldaia_sp.

111 (Figure 3.6). Gyna_capucina Gy Les Blaberidae Laxta_sp. Pe Epilampra_sp. Ep forment un groupe Panesthiinae Pa

paraphylétique du Salganea_esakii Pa fait du placement de la Panesthia_cribrata Pa Macropanesthia_rhinoceros Ge Pseudophyllodromiidae Geoscapheus_woodwardi Ge

Isoldaia sp. Comme avec Trichoblatta_pygmaea Pe le 12S, le clade (Panesthiinae Pseudoglomeris_sp. Pe Rhabdoblatta_formosana Ep

+ Geoscapheinae) forme Calolampra_sp. Di un groupe monophylétique Parasphaeria_boleiriana Ze extrêmement stable, alors que Phortioeca_nimbata Ze Zetobora_sp. Ze

Phoetalia pallida est exclu de la Lanxoblatta_emarginata Ze sous-famille des Blaberinae. Sa Schultesia_lampyridiformis Ze Phoetalia_pallida Bl position nichée au sein d’un clade Thanatophyllum_akinetum Ze

formé uniquement de Zetoborinae est très Pycnoscelus_surinamensis Py stable. Un apparentement entre Zetoborinae Paradicta_rotunda Bl Monastria_sp. Bl et Blaberinae est soutenu par cette analyse mais Eublaberus_distanti Bl

constitue un résultat instable. Les Oxyhaloinae Blaberus_discoidalis Bl forment un groupe polyphylétique. Enfin, tous Archimandrita_tessellata Bl Figure 3.6 : Topologie optimale obtenue suite à l’analyse les nœuds profonds de l’arbre apparaissent très cladistique du 16S en optimisation directe (paramètres instables. La portion du 16S utilisée ici semble 111, L = 1779 pas). Légende identique à celle présentée sur la Figure 3.5. donc être peu informative pour les évènements les plus anciens.

112 III. Ré ve r s i b i l i t é , c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l a t t e s z e t o b o r i n a e

Ectobius_sylvestris 111 211 221421 Diploptera_punctata Di

Thanatophyllum_akinetum Ze

Panchlora_nivea Pa 18S Parcoblatta_uhleriana Loboptera_decipiens

Blattella_germanica Un arbre optimal Xestoblatta_cavicola Paratemnopteryx_collonianie de 1456 pas a Supella_longipalpa

été obtenu avec Isoldaia_sp. les paramètres Dendroblatta_sp. Gromphadorhina_portentosa Ox 111 (Figure 3.7). Nauphoeta_cinerea Ox

Les Blaberidae ne Henschoutedenia_sp. Ox forment pas un groupe Monastria_sp. Bl monophylétique avec Eublaberus_distanti Bl Paradicta_rotunda Bl Diploptera punctata, Blaberus_discoidalis Bl

T h a n a t o p h y l l u m Parasphaeria_boleiriana Ze akinetum et Panchlora Phoetalia_pallida Bl Schultesia_lampyridiformis Ze nivea situées en position Lanxoblatta_emarginata Ze de taxons à émergence Zetobora_sp. Ze précoce. Ces positions se Phortioeca_nimbata Ze révèlent très stables vis-à-vis Laxta_sp. Pe Gyna_capucina Gy des variations de paramètres Pycnoscelus_surinamensis Py testées. Les monophylies Pseudoglomeris_sp. Pe des Oxyhaloinae et du clade Calolampra_sp. Di Trichoblatta_pygmaea Pe (Panesthiinae + Geoscapheinae) Rhabdoblatta_formosana Ep sont retrouvées et sont très stables. Epilampra_sp. Ep De même, mis à part la position Salganea_esakii Pa Caeparia_crenulata Pa de Thanatophyllum akinetum, la Macropanesthia_rhinoceros Ge monophylie du clade (Blaberinae + Geoscapheus_woodwardi Ge Zetoborinae) fait figure de résultat très stable. Panesthiinae Pa Notons que Phoetalia pallida est à nouveau nichée Panesthia_cribrata Pa Miopanesthia_deplanata Pa au sein des Zetoborinae, les autres Blaberinae formant Ancaudellia_shawi Pa un groupe monophylétique stable. L’ensemble de Figure 3.7 : Topologie optimale obtenue suite à l’analyse cladistique du 18S en optimisation directe ces résultats laisse supposer que le 18S constitue un (paramètres 111, L = 1456 pas). Légende identique à marqueur relativement informatif et ce, à des niveaux celle présentée sur la Figure 3.5. différents de la phylogénie des Blaberidae.

113 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Ectobius_sylvestris 111 211 221421 Supella_longipalpa

Isoldaia_sp.

Dendroblatta_sp.

Parcoblatta_uhleriana

28S Paratemnopteryx_collonianie

Xestoblatta_cavicola

Loboptera_decipiens Un arbre Blattella_germanica

optimal de Panchlora_nivea Pa

Diploptera_punctata Di 3527 pas a été Gromphadorhina_portentosa Ox

obtenu avec les Nauphoeta_cinerea Ox

paramètres 111 (Figure Henschoutedenia_sp. Ox Pycnoscelus_surinamensis Py

3.8). Les Blaberidae, Thanatophyllum_akinetum Ze les Oxyhaloinae et les Pseudoglomeris_sp. Pe Panesthiinae Pa Panesthiinae forment autant Panesthia_cribrata Pa de groupes monophylétiques Laxta_sp. Pe Rhabdoblatta_formosana Ep très stables. La position de Calolampra_sp. Di

Diploptera punctata comme groupe Gyna_capucina Gy

Parasphaeria_boleiriana Ze d’émergence précoce constitue un Paradicta_rotunda Bl

résultat très stable. Par ailleurs, si l’on Blaberus_discoidalis Bl

Monastria_sp. Bl excepte une nouvelle fois la position Eublaberus_distanti Bl

de Thanatophyllum akinetum (groupe- Epilampra_sp. Ep frère de Pseudoglomeris sp.), on retrouve Schultesia_lampyridiformis Ze Phoetalia_pallida Bl

une proche parenté entre Blaberinae et Lanxoblatta_emarginata Ze Zetoborinae. Phoetalia pallida est de nouveau Zetobora_sp. Ze Phortioeca_nimbata Ze nichée, de manière stable, au sein d’un clade formé Figure 3.8 : Topologie optimale obtenue suite à l’analyse cladistique du 28S en optimisation directe (paramètres de Zetoborinae. Les nœuds profonds de l’arbre se 111, L = 3527 pas). Légende identique à celle présentée sur la Figure 3.5. révèlent relativement instables dans leur majorité.

114 III. Ré ve r s i b i l i t é , c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l a t t e s z e t o b o r i n a e

L’étude des séquences codantes a révélé que peu d’évènements d’insertion-délétion

(voire aucun) sont intervenus au cours de l’évolution de ces séquences. Dès lors, et de manière relativement attendue, les analyses en 111 et 211 d’une part, et 221 et 421 d’autre part, ont fourni des résultats exactement équivalents en terme de topologie. De ce fait, les « Navajo

Rugs » présentant les résultats des traitements des séquences codant pour les cytochromes oxydases ne contiennent que deux cases (paramètres 111 et 221). Représenter les quatre cases nous aurait amené à surestimer la stabilité des résultats. En contrepartie, la stabilité de ces trois analyses ne sera que faiblement évaluée.

115 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Ectobius_sylvestris 111 221 Thanatophyllum_akinetum Ze

Parasphaeria_boleiriana Ze COI Pycnoscelus_surinamensis Py Panesthiinae Pa

Panesthia_cribrata Pa

Un arbre optimal Laxta_sp. Pe

de 3212 pas a Supella_longipalpa Paradicta_rotunda Bl été obtenu lors de Gyna_capucina Gy l’analyse du COI Diploptera_punctata Di Eublaberus_distanti Bl avec les paramètres Monastria_sp. Bl

111 (Figure 3.9). Blaberus_discoidalis Bl

La topologie montre Zetobora_sp. Ze Lanxoblatta_emarginata Ze

que les Blaberidae ne Phortioeca_nimbata Ze forment pas un groupe Epilampra_sp. Ep Rhabdoblatta_formosana Ep monophylétique. Les Calolampra_sp. Di

Panesthiinae, représentées Phoetalia_pallida Bl

Pseudoglomeris_sp. Pe par seulement deux espèces, Dendroblatta_sp.

et les Oxyhaloinae forment Blattella_germanica deux clades monophylétiques. Schultesia_lampyridiformis Ze Gromphadorhina_portentosa Ox Les Zetoborinae forment un groupe Nauphoeta_cinerea Ox

polyphylétique très éclaté avec, par Henschoutedenia_sp. Ox

Paratemnopteryx_collonianie exemple, Thanatophyllum akinetum en Xestoblatta_cavicola

lignée à divergence précoce et Schultesia Panchlora_nivea Pa lampyridiformis en position de groupe-frère des Parcoblatta_uhleriana Loboptera_decipiens Oxyhaloinae. Les Blaberinae forment également Figure 3.9 : Topologie optimale obtenue suite à l’analyse cladistique du COI, les séquences ayant été alignées un groupe polyphylétique. La majorité des a priori de l’analyse (paramètres 111, L = 3212 pas). Légende identique à celle présentée sur la Figure 3.5. relations phylogénétiques semblent très instables.

116 III. Ré ve r s i b i l i t é , c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l a t t e s z e t o b o r i n a e

Blattella_germanica 111 221 Parcoblatta_uhleriana

Supella_longipalpa COII Paradicta_rotunda Bl Miopanesthia_deplanata Pa

Cinq arbres optimaux Diploptera_punctata Di de 2349 pas, dont le strict Epilampra_sp Ep Gyna_capucina Gy consensus est représenté sur Laxta_sp Pe la Figure 3.10, ont été obtenus Salganea_esakii Pa avec les paramètres 111. La Parasphaeria_boleiriana Ze topologie du strict consensus est Panchlora_nivea Pa Pseudoglomeris_sp Pe très peu résolue. Cependant, de Trichoblatta_pygmaea Pe nombreux clades soutenus par ce Pycnoscelus_surinamensis Py marqueur semblent relativement Xestoblatta_cavicola Phoetalia_pallida Bl stables et cohérents avec les sous- Schultesia_lampyridiformis Ze familles telles qu’elles ont été Gromphadorhina_portentosa Ox définies auparavant. Ainsi, les Nauphoeta_cinerea Ox Oxyhaloinae, les Geoscapheinae Henschoutedenia_sp Ox Zetobora_sp Ze et le clade (Geoscapheinae + Phortioeca_nimbata Ze

Panesthiinae) forment trois clades Lanxoblatta_emarginata Ze monophylétiques. Un clade formé Monastria_sp Bl Eublaberus_distanti Bl de quatre Blaberinae, un autre formé Archimandrita_tessellata Bl de trois Zetoborinae et un troisième Blaberus_discoidalis Bl formé de deux Perisphaeriinae sont Caeparia_crenulata Pa également soutenus par cette analyse. Panesthiinae Pa Panesthia_cribrata Pa Enfin, une proche parenté entre Schultesia Ancaudellia_shawi Pa lampyridiformis et Phoetalia pallida est supposée, Macropanesthia_rhinoceros Ge relation également avancée par les autres marqueurs. Geoscapheus_woodwardi Ge Figure 3.10 : Consensus strict des cinq arbres Mis à part le clade (Geoscapheinae + Panesthiinae), optimaux (L = 2349 pas) obtenus suite à l’analyse cladistique du COII, les séquences ayant été alignées aucune relation entre sous-familles n’est soutenue a priori de l’analyse (paramètres 111). Légende par ce marqueur. identique à celle présentée sur la Figure 3.5.

117 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

MORPHOLOGIE

Panesthia cribrata Pa Pycnoscelus surinamensis Py Epilampra sp Ep Rhabdoblatta formosana Ep Gyna capucina Gy Diploptera punctata Di Calolampra sp Di Paradicta rotunda Bl Phoetalia pallida Bl Monastria sp Bl Eublaberus distanti Bl Blaberus discoidalis Bl Thanatophyllum akinetum Ze Schultesia lampyridiformis Ze Parasphaeria boleiriana Ze Zetobora sp Ze Lanxoblatta emarginata Ze Phortioeca nimbata Ze Figure 3.11 : Topologie optimale (L = 75 pas) obtenue suite à l’analyse cladistique des données morphologiques de Grandcolas (1993b). Légende identique à celle utilisée dans la Figure 3.5.

Un arbre optimal de 75 pas (IC = 0,94 et IR = 0,96) a été obtenu lors de l’analyse des 78

caractères morphologiques (Figure 3.11). Dans cette topologie, les Blaberinae et Zetoborinae

forment deux groupes monophylétiques et sont en position de groupes-frères.

118 III. Ré ve r s i b i l i t é , c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l a t t e s z e t o b o r i n a e

ǲǲ Analyses combinées

Données moléculaires complètes

Un seul arbre de 14018 pas (Figure 3.12) a été obtenu suite à l’analyse phylogénétique de l’ensemble des données moléculaires avec POY sous les paramètres 111. La famille des Blaberidae forme un groupe monophylétique, Panchlora nivea et les Oxyhaloinae étant les deux groupes d’émergence les plus précoces au sein de cette famille. Les sous-familles des Oxyhaloinae et des Geoscaphinae sont monophylétiques alors que les Panesthiinae et les Perisphaeriinae sont paraphylétiques. Comme dans de nombreuses analyses séparées, Phoetalia pallida est nichée au sein des Zetoborinae. Ainsi, si l’on met à part le cas de Phoetalia, les Blaberinae forment un clade monophylétique. Le clade (Zetoborinae + Blaberinae) est paraphylétique du fait de la position de Diploptera punctata en tant que groupe-frère de Thanatophyllum akinetum.

Cette dernière position est surprenante et pourrait résulter d’un artefact de type « attraction des longues branches » (Felsenstein, 1978) entre Diploptera punctata et Thanatophyllum akinetum. Cette hypothèse peut être testée par la réalisation d’une analyse sans les séquences moléculaires de Thanatophyllum akinetum. Si la position de Diploptera punctata n’est pas affectée alors cette hypothèse sera rejetée (Siddall et Whiting, 1999). Dans le cas contraire, cette hypothèse sera corroborée. Les différentes positions occupées par Thanatophyllum akinetum et

Diploptera punctata lors des analyses séparées, et notamment les positions trouvées lors de l’analyse du 18S ou du COI par exemple, plaident en faveur d’une telle hypothèse.

119 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Ectobius_sylvestris

Supella_longipalpa

Isoldaia_sp.

Dendroblatta_sp.

Paratemnopteryx_collonianie

Xestoblatta_cavicola

Loboptera_decipiens

Blattella_germanica

Parcoblatta_uhleriana

Panchlora_nivea Pa

Gromphadorhina_portentosa Ox

Nauphoeta_cinerea Ox

Henschoutedenia_sp. Ox

Rhabdoblatta_formosana Ep

Calolampra_sp. Di

Gyna_capucina Gy

Epilampra_sp. Ep

Pycnoscelus_surinamensis Py

Trichoblatta_pygmaea Pe

Pseudoglomeris_sp. Pe

Laxta_sp. Pe

Salganea_esakii Pa

Caeparia_crenulata Pa

Panesthia_cribrata Pa

Panesthiinae Pa

Miopanesthia_deplanata Pa

Ancaudellia_shawi Pa

Macropanesthia_rhinoceros Ge

Geoscapheus_woodwardi Ge

Schultesia_lampyridiformis Ze

Phoetalia_pallida Bl

Zetobora_sp. Ze

Phortioeca_nimbata Ze

Lanxoblatta_emarginata Ze

Parasphaeria_boleiriana Ze

Thanatophyllum_akinetum Ze

Diploptera_punctata Di

Paradicta_rotunda Bl

Eublaberus_distanti Bl

Blaberus_discoidalis Bl

Monastria_sp. Bl

Archimandrita_tessellata Bl Figure 3.12 : Topologie optimale obtenue suite à l’analyse cladistique combinée des six marqueurs moléculaires en optimisation directe (paramètres 111, L = 14018 pas). Légende identique à celle utilisée dans la Figure 3.5.

120 III. Ré ve r s i b i l i t é , c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l a t t e s z e t o b o r i n a e

Ectobius sylvestris Supella longipalpa Parcoblatta uhleriana Xestoblatta cavicola Paratemnopteryx collonianie Loboptera decipiens Blattella germanica Panchlora nivea Pa Laxta sp Pe Pycnoscelus surinamensis Py Gromphadorhina portentosa Ox Henschoutedenia sp Ox Nauphoeta cinerea Ox Diploptera punctata Di Thanatophyllum akinetum Ze Epilampra sp Ep Gyna capucina Gy Paradicta rotunda Bl Archimandrita tessellata Bl Eublaberus distanti Bl Blaberus discoidalis Bl Monastria sp Bl Parasphaeria boleiriana Ze Zetobora sp Ze Phortioeca nimbata Ze Lanxoblatta emarginata Ze Phoetalia pallida Bl Schultesia lampyridiformis Ze Rhabdoblatta formosana Ep Trichoblatta pygmaea Pe Pseudoglomeris sp Pe Caeparia crenulata Pa Calolampra sp Di Salganea esakii Pa Macropanesthia rhinoceros Ge Geoscapheus woodwardi Ge Panesthiinae Pa Panesthia cribrata Pa Ancaudellia shawi Pa Miopanesthia deplanata Pa Isoldaia sp Dendroblatta sp 0.1

Figure 3.13 : Topologie optimale obtenue suite à l’analyse en maximum de vraisemblance des six marqueurs combinés (lnL = -65430,472807). Légende identique à celle utilisée dans la Figure 3.5.

Le résultat de l’analyse effectuée dans un contexte probabiliste est représenté sur la

Figure 3.13 (lnL = -65430,472807). Les résultats sont très différents de ceux obtenus en analyse de parcimonie. Citons tout d’abord la paraphylie des Blaberidae du fait de l’inclusion de deux Pseudophyllodromiidae (Dendroblatta sp. et Isoldaia sp.) au sein de cette famille.

Ces deux espèces sont portées par des branches extrêmement longues et leur position au sein des Panesthiinae est soutenue par de faibles valeurs de Bootstrap. Thanatophyllum akinetum

121 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

et Diploptera punctata sont encore en position de groupes-frères (valeur de Bootstrap de

87) mais ne sont pas nichée au sein du clade (Zetoborinae + Blaberinae). Ces deux espèces

sont en position de groupe-frère du clade (Pycnoscelus surinamensis + Oxyhaloinae) mais

ce regroupement présente une valeur de Bootstrap extrêmement faible (valeur de 3).Enfin,

Laxta sp. est en position de divergence très précoce. Par ailleurs, beaucoup de relations entre

sous-familles ne sont soutenues que par une des deux analyses. Les nœuds les plus profonds de

l’analyse réalisée en maximum de vraisemblance ne présentent d’ailleurs que de faibles valeurs

de soutien.

Données moléculaires sans les séquences de Thanatophyllum akinetum

Un seul arbre de 13722 pas (Figure 3.14) a été obtenu suite à l’analyse de cet échantillonnage

légèrement restreint. La topologie est très semblable à celle obtenue avec ces mêmes séquences

plus celles de Thanatophyllum akinetum. La différence majeure entre les deux résultats réside

dans la position phylogénétique de Diploptera punctata. Cette dernière se trouve cette fois-ci en

position de groupe-frère des Oxyhaloinae. Ce résultat corrobore l’hypothèse d’artefact soulevée

suite à l’analyse de l’intégralité des données moléculaires. Les séquences de Thanatophyllum

akinetum ne seront donc pas incluses dans les prochaines analyses combinées comportant des

données moléculaires afin d’éviter tout biais lors de la reconstruction de l’arbre optimal.

La majorité des clades sont soutenus par de fortes valeurs de Bremer. Ainsi, 28 nœuds

(soit 74% des nœuds) ont des valeurs de Bremer supérieures ou égales à 15. Parmi ces nœuds

figurent ceux soutenant la monophylie des Blaberidae, des Oxyhaloinae, des Geoscapheinae et

du clade (Blaberinae + Zetoborinae), avec des valeurs respectives de 51, 35, 25 et 22. Les valeurs

de Bremer partitionnés (BP) sont listées dans le Tableau III.4. Aucune tendance évidente ne se

manifeste, révélant qu’un même marqueur peut être informatif à différents niveaux de l’arbre,

mais aussi qu’aucun marqueur ne soutient tous les nœuds profonds ou apicaux.

122 III. Ré ve r s i b i l i t é , c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l a t t e s z e t o b o r i n a e

Ectobius_sylvestris 111 211 221421 Supella_longipalpa

136 -37 Isoldaia_sp.

79 - 38 Dendroblatta_sp.

Parcoblatta_uhleriana

Paratemnopteryx_collonianie

Xestoblatta_cavicola 82 - 34

86 - 1 49 -35 Loboptera_decipiens 97 - 36 Blattella_germanica

Panchlora_nivea Pa

42 - 2 Diploptera_punctata Di

Gromphadorhina_portentosa Ox 26 - 31

35 - 32 Nauphoeta_cinerea Ox 62 - 33 Henschoutedenia_sp. Ox 51 - 3 Schultesia_lampyridiformis Ze

26 - 30 Phoetalia_pallida Bl

48 - 27 Zetobora_sp. Ze

47 - 28 Phortioeca_nimbata Ze 52 - 4 7 - 29 22 -21 Lanxoblatta_emarginata Ze Parasphaeria_boleiriana Ze

Paradicta_rotunda Bl 18 - 22 Eublaberus_distanti Bl 32 - 23 Blaberus_discoidalis Bl 35 -24

13 - 25 Monastria_sp. Bl 27 - 5 17 - 26 Archimandrita_tessellata Bl

Gyna_capucina Gy

Epilampra_sp. Ep 32 -20 12 -18 Rhabdoblatta_formosana Ep

37 - 19 Calolampra_sp. Di

Pycnoscelus_surinamensis Py 14 - 6

21 - 16 Trichoblatta_pygmaea Pe 53 -17 Pseudoglomeris_sp. Pe 19 - 7 Laxta_sp. Pe

Salganea_esakii Pa 9 - 8 Caeparia_crenulata Pa 4 - 9 Panesthia_cribrata Pa 4 - 10 Panesthiinae Pa 7 - 11 16 - 15 Miopanesthia_deplanata Pa

13 - 12 Ancaudellia_shawi Pa

10 - 13 Macropanesthia_rhinoceros Ge

25 - 14 Geoscapheus_woodwardi Ge

Figure 3.14 : Topologie optimale obtenue suite à l’analyse cladistique combinée des six marqueurs moléculaires (sans les séquences de Thanatophyllum akinetum) en optimisation directe (paramètres 111, L = 13722 pas). La stabilité des clades est illustrée grâce à des diagrammes de stabilité, ou « Navajo Rugs », avec le code suivant : noir = monophylie, gris = paraphylie, blanc = polyphylie. Les chiffres correspondent aux valeurs de Bremer (à gauche) et aux numéros des noeuds (à droite). Légende identique à celle utilisée dans la Figure 3.5.

123 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Par exemple, le 28S ne soutient pas la monophylie des Blaberidae (nœud X, BP = 0) mais

soutient très fortement le nœud profond suivant (nœud X, BP = 39). De tels résultats plaident

en faveur des analyses combinées. Les chiffres de BP montrent que le 16S et le 28S apportent

plus de 50% du signal phylogénétique ((279,5+503)*100/1365=57,3). Cependant, si le soutien

apporté par chaque marqueur est normalisé en fonction du nombre de caractères informatifs,

alors le 16S, le 12S et le 18S se révèlent être les plus informatifs alors que le Cytochrome

Oxydase I est très nettement le marqueur le moins informatif de ce jeu de données.

Les analyses de sensibilité ont été réalisées afin d’évaluer la stabilité de notre hypothèse

phylogénétique. Les résultats sont présentés sur la Figure 3.14 sous la forme de diagrammes de

stabilité. La monophylie du clade (Zetoborinae + Blaberinae) est relativement stable. Seuls les

paramètres 221 ne la retrouvent pas. Au sein de ce clade, la position de Parasphaeria boleiriana,

responsable de la paraphylie des Zetoborinae (incluant Phoetalia pallida) semble constituer le

résultat le moins stable. A l’extérieur de ce clade, la monophylie des Oxyhaloinae, celle des

Geoscapheinae et celle du clade (Panesthiinae + Geoscapheinae) sont parfaitement stables.

Les relations les moins stables concernent essentiellement Pycnoscelus surinamensis, Gyna

capucina et les Epilamprinae.

Tableau III.4 : Valeurs de Bremer partitionné pour les différents marqueurs génétiques. « ∑ Bremer » est la valeur totale de Bremer pour chaque partition et « % » correspond au pourcentage des valeurs de Bremer que chaque partition soutient, normalisé par le nombre de caractères informatifs. Ainsi, pour toute partition i, on a : %i = ((∑ Bremer i/∑ Bremer TOTAL*100)/Ni) où Ni est le nombre de caractères informatifs de la partition i.

Marqueurs 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 /nœuds 12S 11 4 28 5 2 3 0 0 -1 -1 6 6 4 7 5 0 0 4 0 4 4 16S 7 6 0 7 10 7 15 7 0 0 0 6 0 0 0 12 21,5 -1 14 10 10 18S 17 1 13 8 2 0 0 -2 2 2 2 1 1 5 1 1 1,5 2 6 3 1 28S 45 31 0 39 12 -2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 4 10 6 8 COI 6 -4 0 -9 -1 2 2 4 0 0 0 0 0 0 0 5 0 3 7 9 -3 COII 0 4 10 2 2 4 2 0 3 3 -1 0 5 13 10 3 30 0 0 0 2 Total 86 42 51 52 27 14 19 9 4 4 7 13 10 25 16 21 53 12 37 32 22

124 III. Ré ve r s i b i l i t é , c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l a t t e s z e t o b o r i n a e

Tableau III.4 (suite)

Marqueurs ∑ 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 Ni % /nœuds Bremer 12S 4 9 11 2 0 2 4 3 6 10 9 10 7 6 2 0 0 176 230 5,6 16S 3 15 11 9 9 18 3 6 9 8 1 10 14 9 7 9 7 279,5 300 6,8 18S 1 3 2 0 0 2 8 0 0 3 3 4 24 -1 31 42 14 203,5 274 5,4 28S 0 8 5 -2 0 23 23 2 4 -3 13 8 30 37 59 85 58 503 755 4,9 COI 7 -2 -2 5 0 -3 3 -5 -2 2 2 14 7 -2 -2 0 0 43 453 0,7 COII 3 -1 8 -1 8 6 6 1 9 6 7 16 0 0 0 0 0 160 307 3,8 Total 18 32 35 13 17 48 47 7 26 26 35 62 82 49 97 136 79 1365 2319

Données moléculaires et morphologiques

Un seul arbre de 13943 pas (Figure 3.15) a été obtenu suite à l’analyse combinée des

données morphologiques et moléculaires. Beaucoup de caractéristiques de cette topologie

optimale sont identiques à celles de la topologie obtenue suite à l’analyse phylogénétique des

données moléculaires seules. Ainsi, la famille des Blaberidae forme un groupe monophylétique,

Panchlora nivea et les Oxyhaloinae étant les deux groupes d’émergence les plus précoces au sein

de cette famille. Les sous-familles des Oxyhaloinae et des Geoscapheinae sont monophylétiques

alors que les Panesthiinae sont paraphylétiques. Les principales différences entre ces deux

topologies concernent les sous-familles des Zetoborinae et des Blaberinae. Ces deux sous-

familles ne sont plus en position de groupes-frères et les Zetoborinae (avec Phoetalia pallida)

forment un groupe monophylétique.

125 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Ectobius_sylvestris

Supella_longipalpa

Isoldaia_sp.

Dendroblatta_sp.

Parcoblatta_uhleriana

Paratemnopteryx_collonianie

Xestoblatta_cavicola

Loboptera_decipiens

Blattella_germanica

Panchlora_nivea Pa

Gromphadorhina_portentosa Ox

Nauphoeta_cinerea Ox

Henschoutedenia_sp. Ox

Gyna_capucina Gy

Diploptera_punctata Di

Paradicta_rotunda Bl

Monastria_sp. Bl

Archimandrita_tessellata Bl

Eublaberus_distanti Bl

Blaberus_discoidalis Bl

Thanatophyllum_akinetum Ze

Parasphaeria_boleiriana Ze

Schultesia_lampyridiformis Ze

Phoetalia_pallida Bl

Zetobora_sp. Ze

Phortioeca_nimbata Ze

Lanxoblatta_emarginata Ze

Laxta_sp. Pe

Epilampra_sp. Ep

Rhabdoblatta_formosana Ep

Calolampra_sp. Di

Pycnoscelus_surinamensis Py

Trichoblatta_pygmaea Pe

Pseudoglomeris_sp. Pe

Salganea_esakii Pa

Caeparia_crenulata Pa

Panesthia_cribrata Pa

Panesthiinae Pa

Miopanesthia_deplanata Pa

Ancaudellia_shawi Pa

Macropanesthia_rhinoceros Ge

Geoscapheus_woodwardi Ge

Figure 3.15 : Topologie optimale obtenue suite à l’analyse cladistique combinée des six marqueurs moléculaires (sans les séquences de Thanatophyllum akinetum) et des données morphologiques (paramètres 111, L = 13943 pas).

126 III. Ré ve r s i b i l i t é , c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l a t t e s z e t o b o r i n a e

III.2.4. Discussion

ǲǲ Information apportée par les différents marqueurs moléculaires

Les échantillonnages taxonomique et de caractères influent beaucoup sur les résultats des analyses phylogénétiques. Il a été montré l’importance d’avoir un échantillon taxonomique suffisamment grand pour représenter la diversité du groupe que l’on étudie et ainsi limiter les artefacts de reconstruction (Pollock et al., 2002 ; Zwickl et Hillis, 2002). Cependant, plus le nombre de taxons augmente, plus le nombre de nœuds à documenter sur l’arbre augmente

également. Accroître son échantillonnage taxonomique nécessite donc un échantillonnage plus important de caractères. Dans cette optique, les caractères moléculaires sont devenus de plus en plus utilisés en phylogénie. Néanmoins, certains marqueurs moléculaires évoluent plus rapidement que les autres. Utiliser des marqueurs évoluant lentement ne semble donc pas très pertinent pour réaliser une analyse à échelle relativement restreinte, c’est-à-dire pour des

évènements relativement récents, et inversement. Toutefois, reconstruire une phylogénie ne se résume pas à s’intéresser à des évènements anciens ou récents mais à un ensemble d’évènements s’étant déroulés au cours d’une période de temps plus ou moins étendue. Dans ce contexte, des approches utilisant divers marqueurs phylogénétiques se sont multipliées. Classiquement, le pari réalisé est le suivant : les marqueurs les plus lents vont nous renseigner sur les évènements les plus anciens, les marqueurs les plus rapides vont nous renseigner sur les évènements les plus récents, le tout formant un résultat cohérent aux différents niveaux de l’arbre.

Les gènes retenus pour cette étude présentent des propriétés variées : gènes mitochondriaux, gènes nucléaires, gènes codants, gènes ribosomiques. Ils sont donc soumis

à des pressions diverses et présentent certainement des vitesses d’évolution différentes, y compris pour leurs propres différentes régions. Cette vitesse d’évolution peut être évaluée en regard du degré de conservation des séquences. Les calculs présentés dans le Tableau III.3

127 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

montrent que les gènes du 18S et du 28S sont les marqueurs les plus conservés de notre

échantillonnage. Ce résultat n’est pas surprenant, ces deux marqueurs faisant partie des

marqueurs les plus conservés du monde animal (Giribet et Wheeler, 2001). Ils ont ainsi été

utilisés dans de nombreuses études phylogénétiques à relativement large échelle (e.g., Giribet

et Ribera, 2000 et références citées ; Wheeler et al., 2001 ;…) Cependant, il est intéressant de

noter que deux portions du 28S constituent les régions les moins conservées des marqueurs

utilisés. Il faut donc relativiser les chiffres bruts censés traduire la vitesse d’évolution d’un

marqueur. De plus, cette vitesse d’évolution peut varier dans le temps comme l’ont montré

les différentes études rejetant l’hypothèse d’horloge moléculaire globales (e.g., Huelsenbeck et

al., 2000 ; Yoder et Yang, 2000). De même, des variations de taux d’évolution pour un même

site nucléotidique (concept d’hétérotachie – Lopez et al., 2002) ont été mises en évidence chez

différents marqueurs.

D’une manière générale, le Tableau III.3 montre que le 28S et le 18S sont relativement

conservés chez les blattes alors que le COII et le 12S le sont beaucoup moins. On s’attend

donc à ce que le 28S et le 18S soutiennent essentiellement les nœuds profonds de l’arbre et

que le COII et le 12S soutiennent des noeuds plus apicaux. L’étude des valeurs de Bremer

partitionné ne corrobore pas un tel scénario. Il est en effet difficile de mettre en évidence une

quelconque tendance entre degré de conservation et niveau d’information des séquences.

Ainsi, le 12S est le marqueur soutenant majoritairement la monophylie des Blaberidae, alors

que le clade (Zetobora sp., (Lanxoblatta emarginata - Phortioeca nimbata)) est majoritairement

soutenu par le 28S. Ainsi, mis à part le COI constituant d’ailleurs très nettement le marqueur

le moins informatif de cette étude, tous les marqueurs soutiennent des évènements anciens et

d’autres plus récents. Par ailleurs, les valeurs de Bremer partitionné normalisées en fonction de

la longueur des séquences révèlent que le 12S est plus informatif que le COII, malgré un degré

de conservation relativement similaire. Il n’y a donc pas de linéarité entre degré de conservation

128 III. Ré ve r s i b i l i t é , c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l a t t e s z e t o b o r i n a e

d’un marqueur et l’information qu’il apporte.

ǲǲ Instabilité phylogénétique et artefacts de reconstructions

La comparaison des études de Maekawa et al. (2003), de Pellens et al. (2007a) et d’Inward et al. (2007a) suggère une certaine instabilité des résultats d’analyses phylogénétiques au sein des Blaberidae (cf. Figure 3.4). En effet, le seul point commun à ces trois études, en plus de la monophylie de la famille, est la monophylie du clade (Panesthiinae + Geoscapheinae). Ce constat montre la nécessité de réaliser une analyse phylogénétique plus complète du groupe.

Dans cette optique, différents marqueurs moléculaires ont été obtenus et analysés. Des données morphologiques ont également été extraites de la littérature et analysées. La comparaison des différents résultats obtenus et les principaux enseignements que l’on peut en tirer sont discutés ci-dessous et résumés dans le Tableau III.5.

Tableau III.5 : Principales différences entre les multiples analyses combinées réalisées avec les conclusions et hypothèses qu’il est possible d’en tirer.

Comparaison des analyses moléculaires en parcimonie (Figure 3.12) et moléculaires en ML (Figure 3.13) Relations Position du clade Position des deux Différences phylogénétiques (Diploptera + Pseudophyllodromiidae profondes Thanatophyllum) Phénomène Instabilité, Phénomène de répulsion Conclusions, d’attraction des manque de des longues branches hypothèses longues branches données (zone de Farris) (zone de Felsenstein)

Moléculaire (Figure 3.12) Moléculaire sans Thanatophyllum (Figure et moléculaire sans 3.14) et moléculaire+morphologie Thanatophyllum (Figure 3.15) (Figure 3.14) Monophylie / Position phylogénétique Paraphylie du Position de Différences de Diploptera punctata clade (Blaberinae + Gyna et Diploptera Zetoborinae) Phénomène d’attraction Conclusions, Effet des données Instabilité, manque des longues branches hypothèses manquantes de données (zone de Felsenstein)

129 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

La comparaison des analyses moléculaires réalisées dans un paradigme probabiliste et en

parcimonie montre trois principaux points de contradictions.

1) Tout d’abord, les résultats proposent des relations assez différentes, notamment dans

les relations les plus profondes des Blaberidae. De telles différences révèlent l’instabilité

des résultats. En effet, lorsque les résultats sont stables, on n’observe en général que

peu de différences entre une analyse en parcimonie et une analyse en maximum de

vraisemblance (Nixon, 2001).

2) Ensuite, bien que le clade (Thanatophyllum akinetum - Diploptera punctata) soit

retrouvé dans les deux analyses, sa monophylie n’en est pas moins surprenante. En

effet, Thanatophyllum akinetum est sans aucun doute une Zetoborinae, sous-famille

exclusivement Néotropicale, alors que Diploptera punctata vit en Océanie. Que ce

soit sur le plan biogéographique, comportemental ou morphologique (Figure 3.16),

ces deux espèces n’ont rien en commun. Leur

monophylie relève donc très probablement

d’un artefact de reconstruction plutôt que

d’une histoire phylogénétique commune.

De plus, leur placement est très différent

entre les deux analyses. En parcimonie,

ce clade est niché au sein des Zetoborinae,

alors qu’en maximum de vraisemblance il

est en position de groupe-frère d’un clade

composé de Pycnoscelus surinamensis et des

trois Oxyhaloinae. L’artefact le plus courant

en analyse de parcimonie est probablement le Figure 3.16 : Photos de Thanatophyllum akinetum (en bas) et de Diploptera punctata (en haut). phénomène d’attraction des longues branches Photos : Frédéric Legendre.

130 III. Ré ve r s i b i l i t é , c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l a t t e s z e t o b o r i n a e

(Felsenstein, 1978 ; Bergsten, 2005 ; Siddall et Whiting, 1999). L’hypothèse qu’un

tel artefact de reconstruction se soit produit dans notre cas est plausible, Diploptera

punctata ayant alors été « attirée » de manière artefactuelle au sein des Zetoborinae.

Cette hypothèse peut être facilement testée en supprimant le taxon « attracteur », i.e.

Thanatophyllum akinetum (Siddall et Whiting, 1999 ; Bergsten, 2005). Cette analyse

a été effectuée et montre que le placement de Diploptera punctata est totalement

bouleversé par cette simple manipulation, confirmant l’hypothèse d’attraction des

longues branches. Les analyses probabilistes étant moins soumises à ce type d’artefact,

il n’est pas surprenant de constater que la position de ce clade ne soit pas la même, bien

qu’il soit encore existant.

3) Enfin, deux Pseudophyllodromiidae portées par deux très longues branches sont

nichées au sein des Blaberidae dans l’analyse en maximum de vraisemblance. Ce

résultat pourrait illustrer l’artefact inverse de l’attraction des longues branches, celui

de « répulsion des longues branches » (Siddall, 1998) mais cette hypothèse n’a pas été

testée. Les trois Pseudophyllodromiidae étant portées par de très longues branches,

cette hypothèse demeure possible.

Suite à l’analyse des données morphologiques, le clade (Zetoborinae + Blaberinae) est retrouvé monophylétique. De même, ce clade est également retrouvé monophylétique lors de l’analyse des données moléculaires (sans les séquences de Thanatophyllum akinetum). Pourtant, de manière surprenante, le clade (Zetoborinae + Blaberinae) est paraphylétique dans l’analyse de la matrice combinant les deux jeux de données précédents (morphologie et molécules).

L’explication réside notamment dans la paraphylie des Zetoborinae observée dans l’analyse moléculaire, du fait du placement de Parasphaeria boleiriana en groupe-frère des Blaberinae

(Figure 3.14). Deux caractères morphologiques seulement supportent la monophylie du

131 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

clade (Blaberinae + Zetoborinae), alors que cinq caractères morphologiques supportent la

monophylie des Zetoborinae. Ces chiffres permettent de comprendre ce résultat. De plus, un

effet des données manquantes pourrait s’ajouter à ces observations. De même, dans l’analyse

combinée, Gyna capucina et Diploptera punctata sont en position de groupes-frères, comme

lors de l’analyse des données morphologiques. Les positions de ces deux espèces étaient très

différentes suite à l’analyse des données moléculaires. Cela révèle une certaine instabilité des

résultats phylogénétiques.

Sur 11 analyses phylogénétiques réalisées, Phoetalia

pallida est nichée au sein des Zetoborinae dans neuf cas. Plus

précisément, cette espèce se trouve en position de groupe-

frère de Schultesia lampyridiformis dans sept de ces analyses.

La position de Phoetalia pallida au sein des Zetoborinae Figure 3.17 : Prépuce doté d’une couronne d’épines chez Phoetalia pallida apparaît donc comme un résultat très stable. Pourtant, (à gauche) et Eublaberus posticus (à droite) - d’après Roth, 1970b. Phoetalia pallida possède des genitalia typique des Blaberinae

avec notamment le caractère remarquable et complexe « couronne d’épines sur le prépuce » (i.e.

la membrane sous-jacente au sclérite L2d - Figure 3.17 ; Grandcolas, 1992). Dans ce contexte,

la présence de cette couronne d’épines chez Phoetalia pallida serait un parallélisme étonnant

avec celle observée chez les Blaberinae.

ǲǲ Phylogénie des Blaberidae

Les travaux précédents ont montré la nécessité de poursuivre l’étude des relations

phylogénétiques au sein des Blaberidae. La confrontation des données moléculaires et

morphologiques a révélé l’existence de biais potentiels et d’une certaine instabilité des résultats.

Toutefois, plusieurs résultats font progresser l’étude de ce groupe et la compréhension de ses

relations phylogénétiques. Tout d’abord, sur le plan de l’échantillonnage taxonomique, les 11

132 III. Ré ve r s i b i l i t é , c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l a t t e s z e t o b o r i n a e

sous-familles classiquement reconnues ont été intégrées dans cette analyse et la monophylie de huit de ces sous-familles a été testée. Il s’agit de la première étude moléculaire testant la monophylie d’autant de sous-familles au sein des Blaberidae. L’analyse phylogénétique montre que plusieurs clades sont retrouvés monophylétiques. En effet, d’après l’analyse combinant les données moléculaires (sans celles de Thanatophyllum akinetum) et morphologiques, les Oxyhaloinae forment un groupe monophylétique ; les Geoscapheinae sont également monophylétiques, comme le clade (Geoscapheinae + Panesthiinae). Ces trois résultats sont extrêmement stables à la vue des différentes analyses réalisées. De même, si nous écartons

Phoetalia pallida dont la position a été discutée précédemment, les Blaberinae et les Zetoborinae sont monophylétiques, comme le clade (Zetoborinae + Blaberinae). Ce dernier résultat est lui aussi particulièrement stable face aux fluctuations des paramètres de l’analyse. La monophylie du groupe interne restreint (i.e. les Zetoborinae) est donc un résultat bien défini et relativement stable. De même la proximité phylogénétique entre Blaberinae et Zetoborinae est un résultat bien établi. Ces résultats permettent donc d’étudier l’évolution du comportement social au sein des Zetoborinae.

A l’échelle du groupe interne élargi (i.e. Gyninae + Diplopterinae + Blaberinae +

Zetoborinae), les relations phylogénétiques sont moins stables et méritent d’être étudiées de manière plus approfondie. Dans cette optique, limiter la quantité de données manquantes en obtenant des données morphologiques supplémentaires constitue une première étape importante. En effet, l’effet des données manquantes est imprévisible, mais il peut considérablement affecter les résultats phylogénétiques. Dans un second temps, il serait intéressant d’accroître l’échantillonnage taxonomique. Dans cette étude, on peut constater que les clades les mieux soutenus et les plus stables correspondent aux clades les mieux représentés en terme de nombre de taxons. Un tel résultat plaide pour des analyses phylogénétiques comportant un échantillonnage taxonomique conséquent (Pollock et al., 2002 ; Zwickl et

133 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Hillis, 2002). Enfin, la monophylie des Blaberidae et celle de nombreuses sous-familles sont

relativement bien soutenues, contrairement aux relations entre sous-familles. Ceci peut

également traduire un manque de caractères informatifs pour une certaine période de l’histoire

où les différentes sous-familles se sont séparées. Même si nous avons vu qu’il n’existe pas

de gènes informatifs uniquement pour une partie donnée d’un arbre, il serait probablement

fort bénéfique de rechercher d’autres marqueurs phylogénétiques potentiellement informatifs

pour cette période de l’évolution des blattes.

134 III. Ré ve r s i b i l i t é , c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l a t t e s z e t o b o r i n a e

III.3. Et u d e d u c o m p o r t e m e n t

Dans cette section, les données comportementales recueillies seront étudiées et discutées.

Dans un premier temps, ces données seront analysées statistiquement. Les répertoires, l’activité et les transitions comportementales des différentes espèces seront comparés. Dans un second temps, les données comportementales seront analysées phylogénétiquement. La matrice comportementale sera d’abord analysée de manière isolée. Puis, les données comportementales seront intégrées dans une matrice phylogénétique combinant l’ensemble des jeux de données.

III.3.1. Analyses statistiques des données comportementales

La méthodologie utilisée dans cette étude correspond à celle décrite dans la partie

II.3.2 Protocole expérimental. De manière résumée, six larves de milieu de développement sont placées dans une arène relativement petite et leurs interactions sont observées ad libitum

(Altmann, 1974) durant 15 minutes. L’initiation d’une séquence comportementale se produit lorsque deux individus sont suffisamment proches pour entrer en contact avec leurs antennes.

La fin d’une séquence se manifeste lorsqu’un individu s’éloigne, empêchant alors tout contact, ou après une période de complète immobilité des deux individus. Les interactions impliquant plus de deux individus n’ont pas été enregistrées. Initiateur et receveur de chaque séquence comportementale ont été individualisés : l’initiateur correspond à l’individu

émettant le premier acte de la séquence alors que l’autre individu est appelé le receveur. Les actes comportementaux ont été catégorisés suivant les travaux de Gautier (1974), Bell et al.

(1979), Deleporte (1988) et Grandcolas (1991b) : actes promouvant le contact, actes limitant le contact, actes agonistiques, actes de dominance et actes sans signification évidente. Une légère modification, concernant les comportements d’élévation, a été apportée à cette classification. Le

135 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

comportement d’élévation a toujours été classé dans la catégorie « actes de dominance ». Sur la

Figure 3.18, on distingue un individu de l’espèce Phoetalia pallida exécutant le comportement

d’élévation. Or, cet individu était seul dans une boîte avec une feuille. Le comportement

d’élévation était effectué uniquement lorsque la feuille était placée sur l’individu. Il est donc

difficile d’y voir l’exécution d’un comportement de dominance. Ceci montre la difficulté

d’interprétation des comportements. Dans cette étude, ce comportement a été placé dans la

catégorie « actes limitant l’interaction », catégorie qui semble mieux lui correspondre d’après

diverses observations (observations personnelles et Deleporte comm. pers.) La définition des

actes comportementaux (Tableau III.6) est tirée des travaux de Bell et al. (1979) et van Baaren

et al. (2003a). Le comportement « élévation puis abaissement » (HB) n’est pas l’équivalent

du comportement de trémulation défini par Bell et al. (1979) mais un déplacement vertical

beaucoup plus lent. Durant le comportement « d’inclinaison du corps » (lambda), l’individu

présente son dos incliné à son partenaire en étendant les pattes du côté opposé à celui en contact

avec le partenaire. « L’éloignement » (E) et la « fuite » (F) marquent la fin d’une interaction,

contrairement aux comportements de « recul » (Rc) ou de « détour » (D) qui ne correspondent

jamais à un départ total de l’individu mais juste à un petit mouvement de celui-ci.

Figure 3.18 : Phoetalia pallida en position de repos (à gauche) et exécutant le comportement d’élévation lorsqu’une feuille est placée sur son dos (à droite).

136 III. Ré ve r s i b i l i t é , c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l a t t e s z e t o b o r i n a e

Tableau III.6 : Définition des 24 actes comportementaux observés. Ces actes sont placés au sein de trois catégories différentes.

Code Description des comportements va vers Déplacement vers un partenaire Comportements ea Contact antennaire avec le corps du partenaire stimulant les interactions eaea Antennation mutuelle s/ L’individu grimpe sur le corps du partenaire avec une patte au moins L’individu glisse son pronotum sous son partenaire et se redresse CPr soudainement Cpa Coup de patte CB Poussée du partenaire avec le pronotum H Elévation du corps : l’individu se dresse sur ses pattes HA Elévation du corps combinée à des mouvements antennaires HB Rapidement après une élévation, l’individu se rabaisse Mo Morsure du partenaire Saut Saut soudain vers ou sur le partenaire Comportements B Abaissement : l’individu fléchit sur ses pattes limitant les interactions BA Abaissement combiné à un retrait des antennes sous le corps Détour : l’individu se détourne de son partenaire (sans déplacement D significatif du centre de gravité du corps) E Eloignement :l’individu s’éloigne de son partenaire Rc Recul : l’individu recule mais reste à proximité du partenaire F Fuite : l’individu s’éloigne rapidement du partenaire RetA Retrait soudain d’une ou des deux antenne(s) Inclinaison du corps : l’individu présente son dos à son partenaire en lambda étendant ses pattes dans la direction opposée I Immobilisation : l’individu s’immobilise Comportements NA Nettoyage des antennes sans NP Nettoyage des pattes signification évidente rien Rien : l’individu ne réalise aucun comportement remarquable

Vingt-quatre actes comportementaux différents ont été identifiés à partir des séquences comportementales des différentes espèces étudiées (Tableau III.6). Aucune espèce ne réalise l’intégralité de ces actes comportementaux. Parasphaeria boleiriana est l’espèce présentant le répertoire comportemental le plus riche (20 actes), alors que Diploptera punctata et Paradicta rotunda ont les répertoires les plus pauvres (13 actes). Thanatophyllum akinetum présente quant à elle un répertoire de taille moyenne (17 actes). Cent expériences ont été menées,

137 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

correspondant à l’observation de 692 séquences comportementales. A ces 100 expériences

s’ajoutent les 56 réalisées précédemment (Grandcolas, 1991b). En moyenne, les séquences

comportementales sont composées de 4 à 7 actes comportementaux (Tableau III.7). Certaines

sont très courtes (2 actes) alors que d’autres peuvent être relativement longues (jusqu’à 25

actes). Le test de Kruskal-Wallis, réalisé tel qu’il est implémenté dans Minitab® 14 (Minitab,

1996), montre que le nombre moyen d’actes par séquences diffère selon les espèces (Kruskal-

Wallis H = 181,81 ; ddl = 12 ; P < 0,001), Schultesia lampyridiformis réalisant des séquences

plus longues que toutes les autres espèces sauf Thanatophyllum akinetum et Eublaberus distanti.

Thanatophyllum akinetum réalise des séquences comportementales significativement plus

longues que Diploptera punctata, Gyna capucina et Phoetalia pallida. Quant à Parasphaeria

boleiriana, elle réalise des séquences plus courtes que Schultesia lampyridiformis et Eublaberus

distanti, mais non significativement différentes des 10 autres espèces étudiées. Le détail des

résultats des tests statistiques est fourni dans l’Annexe VII.

Tableau III.7 : Caractéristiques des séquences comportementales des différentes espèces étudiées.

Thanatophyllum Schultesia Phortioeca Lanxoblatta Parasphaeria Pycnoscelus Taille du répertoire 17 19 15 15 20 14 Nombre d’actes par séquences 6 ± 2 7 ± 2 6 ± 3 6 ± 2 6 ± 3 6 ± 2 (moyenne ± écartype) Fréquence des interactions (par heure) 31 ± 24 65 ± 15 30 ± 15 34 ± 18 63 ± 13 23 ± 10 (moyenne ± écartype)

Nauphoeta Eublaberus Blaberus Diploptera Gyna Paradicta Phoetalia Taille du répertoire 16 19 17 13 17 13 17 Nombre d’actes par séquences 6 ± 2 7 ± 2 6 ± 2 6 ± 2 5 ± 2 5 ± 2 6 ± 2 (moyenne ± écartype) Fréquence des interactions (par 37 ± 24 ± 12 32 ± 14 35 ± 17 19 ± 10 27 ± 12 19 ± 6 heure) (moyenne 12 ± écartype)

138 III. Ré ve r s i b i l i t é , c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l a t t e s z e t o b o r i n a e

Les matrices de transition ont été construites à partir des séquences comportementales.

D’après ces matrices, Schultesia lampyridiformis et Parasphaeria boleiriana sont les deux espèces les plus actives avec, en moyenne, 65 et 63 interactions par heure. A l’inverse, Diploptera punctata et Phoetalia pallida sont les deux espèces les moins actives avec en moyenne 19 interactions par heure. Le test de Kruskal-Wallis est très fortement significatif (H = 65,97 ; ddl = 12 ; P < 0,001), témoignant d’une différence d’activité entre certaines espèces. Le test de comparaison multiples Q proposé par Dunn (1964) montre que Schultesia lampyridiformis et

Parasphaeria boleiriana sont les deux espèces responsables de la significativité du test. Schultesia lampyridiformis est significativement plus active que les autres espèces sauf Parasphaeria boleiriana, Gyna capucina et Blaberus discoidalis. De même, Parasphaeria boleiriana est plus active que les autres espèces mis à part celles citées précédemment, auxquelles s’ajoutent

Lanxoblatta emarginata et Eublaberus distanti (Annexe VII).

D’après les matrices comportementales, certaines transitions n’ont jamais été observées

(cellules vides de la matrice), alors que d’autres ont été observées rarement ou fréquemment

(cellules remplies par un petit chiffre ou un grand nombre, respectivement). Ces matrices ont

été comparées par un test de corrélation multiple : le coefficient de concordance de Kendall

(Kendall et Babington-Smith, 1939). Les transitions qui ne sont réalisées par aucune espèce n’ont pas été considérées pour le calcul de cette statistique. Le test de corrélation multiple montre une très forte corrélation entre les différentes matrices de transition (W = 0,46 ; P <

0,001), suggérant que les transitions qui sont fréquentes (ou rares) chez une espèce sont, en général, plus fréquentes également (ou rares) chez les autres espèces.

III.3.2. Analyses phylogénétiques des données comportementales

L’analyse phylogénétique des répertoires comportementaux (Tableau III.8) se révèle peu informative. En effet, 11 arbres équiparcimonieux (L = 28 pas ; IC = 0,50 ; IR = 0,68)

139 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Tableau III.8 : Répertoires comportementaux des 13 espèces étudiées. Les répertoires ont été établis à partir des travaux de Gautier (1974), Grandcolas (1991b), van Baaren et al. (2002, 2003a, 2003b).

Espèces / actes va ea eaea s/ CPr CB Cpa H HA HB Saut Mo B BA comportementaux vers Pycnoscelus surinamensis X X X X X X X X Nauphoeta cinerea X X X X X X X X Eublaberus distanti X X X X X X X X X X Lanxoblatta emarginata X X X X X X X X X Phortioeca nimbata X X X X X X X X X Thanatophyllum akinetum X X X X X X X X X X Schultesia lampyridiformis X X X X X X X X X X X Parasphaeria boleiriana X X X X X X X X X X Blaberus discoidalis X X X X X X X X X Diploptera punctata X X X X X X X Gyna capucina X X X X X X X X Paradicta rotunda X X X X X X Phoetalia pallida X X X X X X X X X

Espèces / actes lambda I D E F Rc NA NP RetA rien comportementaux Pycnoscelus surinamensis X X X X X Nauphoeta cinerea X X X X X X X X Eublaberus distanti X X X X X X X X X Lanxoblatta emarginata X X X X X X Phortioeca nimbata X X X X X X Thanatophyllum akinetum X X X X X X X Schultesia lampyridiformis X X X X X X X X Parasphaeria boleiriana X X X X X X X X X X Blaberus discoidalis X X X X X X X Diploptera punctata X X X X X X Gyna capucina X X X X X X X Paradicta rotunda X X X X X X Phoetalia pallida X X X X X X X X

sont obtenus et le strict consensus apparaît presque totalement irrésolu (Figure 3.19). Seul le

clade (Lanxoblatta emarginata - Phortioeca nimbata) s’individualise du reste de la topologie.

Ainsi, même si les répertoires sont relativement riches, leur analyse phylogénétique n’est pas

suffisamment décisive pour obtenir un arbre résolu.

140 III. Ré ve r s i b i l i t é , c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l a t t e s z e t o b o r i n a e

La matrice phylogénétique Pycnoscelus surinamensis Py comportementale, construite à partir des Nauphoeta cinerea Ox Eublaberus distanti Bl matrices de transition selon la méthode Thanatophyllum akinetum Ze de l’event-pairing successif (voir II.4.3 Schultesia lampyridiformis Ze Parasphaeria boleiriana Ze Apport d’une nouvelle méthodologie pour Blaberus discoidalis Bl l’analyse phylogénétique de séquences Diploptera punctata Di comportementales non-stéréotypées), se Gyna capucina Gy Paradicta rotunda Bl compose de 1152 caractères (caractères Phoetalia pallida Bl fréquentiels compris) dont 213 caractères Lanxoblatta emarginata Ze phylogénétiquement informatifs et de Phortioeca nimbata Ze Figure 3.19 : Consensus strict des onze arbres les plus parcimonieux 13 taxons. L’analyse phylogénétique de (L = 28 pas ; IC = 0,50 ; IR = 0,68) obtenus lors du traitement phylogénétique des répertoires comportementaux. ces données comportementales donne un arbre optimal (L = 692, IC = 0, 55 et IR = Pycnoscelus surinamensis Py Blaberus discoidalis Bl 0,44) représenté sur la Figure 3.20. Ni la Diploptera punctata Di monophylie des Zetoborinae, ni celle des Phoetalia pallida Bl Blaberinae ne sont supportées par cette Thanatophyllum akinetum Ze analyse. Cependant, des regroupements Lanxoblatta emarginata Ze intéressants tels que le clade (Schultesia Phortioeca nimbata Ze lampyridiformis - Parasphaeria boleiriana) Paradicta rotunda Bl Eublaberus distanti Bl ou (Thanatophyllum akinetum (Lanxoblatta Gyna capucina Gy emarginata - Phortioeca nimbata)) sont Nauphoeta cinerea Ox retrouvés. Schultesia lampyridiformis Ze

Les modes et milieux de vie Parasphaeria boleiriana Ze des espèces peuvent influer sur leur Figure 3.20 : Topologie optimale obtenue lors du traitement des données comportementales (présence - absence et caractères comportement (Kennedy et al., 1996). fréquentiels) suivant la méthode de l’event-pairing successif (L = 692 pas ; IC = 0,55 ; IR = 0,44).

141 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Dans ce contexte, on pourrait s’attendre à ce que le signal phylogénétique issu des données

comportementales soit plus ou moins « brouillé ». Par le passé, cette réflexion a souvent conduit

les auteurs à ne pas inclure les données comportementales dans leurs analyses phylogénétiques

(cf. I.1 Co m p o r t e m e n t a n i m a l , s y s t e m a t i q u e e t p h y l o g e n ie : h i s t o r i q u e ). Ici, d’après la

Figure 3.20, on constate que certains regroupements (e.g., (Eublaberus distanti - Gyna capucina))

pourraient effectivement traduire une certaine contrainte environnementale, ces deux espèces

vivant dans des troncs creux. Mais d’autres regroupements s’expliquent davantage par une

affinité phylogénétique comme le clade Schultesia( lampyridiformis - Parasphaeria boleiriana).

Les blattes du genre Schultesia vivent dans des nids de Caciques (Roth, 1973a) alors que celles du

genre Parasphaeria creusent des galeries dans le bois mort (Pellens et al., 2002). Ainsi, comme

tout type de données (cf. analyses moléculaires séparées), les données comportementales sont

très informatives à certains nœuds de l’arbre mais le sont moins à d’autres.

Un seul arbre de 14559 pas (Figure 3.21) a été obtenu suite à l’analyse combinée des

données moléculaires, morphologiques et comportementales. Cette topologie soutient la

monophylie des Blaberidae avec Panchlora nivea et le clade (Oxyhaloinae + Diploptera

punctata) formant les deux lignées d’émergence les plus précoces. Cinq des huit sous-familles

testées sont monophylétiques. Ainsi, les Oxyhaloinae, les Zetoborinae (avec Phoetalia pallida),

les Blaberinae, les Perisphaeriinae et les Geoscapheinae sont monophylétiques. Par ailleurs,

les Panesthiinae forment un groupe paraphylétique par rapport aux Geoscapheinae. Cette

topologie est donc très cohérente avec les définitions existantes des sous-familles. Seuls les

résultats concernant les Epilamprinae et les Diplopterinae sont en désaccord majeur avec la

taxonomie actuelle.

Les valeurs de Bremer partitionné ont été calculées pour les trois partitions suivantes :

molécules, comportement et morphologie (Tableau III.9). Ces valeurs révèlent que les données

142 III. Ré ve r s i b i l i t é , c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l a t t e s z e t o b o r i n a e

Ectobius_sylvestris

Supella_longipalpa 55 Isoldaia_sp 1 82 2 Dendroblatta_sp

Parcoblatta_uhleriana

Paratemnopteryx_collonianie 78 55 Xestoblatta_cavicola 5 49 3 98 Loboptera_decipiens 6 7 Blattella_germanica 55 Panchlora_nivea Panchlorinae 4 Diploptera_punctata Diplopterinae 25 Gromphadorhina_portentosa 54 10 43 Nauphoeta_cinerea Oxyhaloinae 8 11 58 12 Henschoutedenia_sp

Rhabdoblatta_formosana Epilamprinae 58 11

9 14 Calolampra_sp Diplopterinae Parasphaeria_boleiriana Zetoborinae 28 Phoetalia_pallida Blaberinae 16 39 26 Schultesia_lampyridiformis 17 11 13 Thanatophyllum_akinetum 18 17 Zetobora_sp Zetoborinae 19 3 Phortioeca_nimbata 20 14 24 21 Lanxoblatta_emarginata 15 Paradicta_rotunda

38 0 Eublaberus_distanti 23 5 25 Blaberus_discoidalis Blaberinae

24 0 Monastria_sp

16 26 Archimandrita_tessellata

22 21 Gyna_capucina Gyninae

28 Epilampra_sp Epilamprinae

Pycnoscelus_surinamensis Pycnoscelinae 13 3 Laxta_sp 27 30 3 33 Trichoblatta_pygmaea Perisphaeriinae 31 3 32 Pseudoglomeris_sp 29 Salganea_esakii 7 Caeparia_crenulata 33 4 Panesthia_cribrata 34 Panesthiinae 6 16 Panesthiinae 35 37 8 Miopanesthia_deplanata

36 Ancaudellia_shawi 8

38 33 Macropanesthia_rhinoceros Geoscapheinae 39 Geoscapheus_woodwardi

Figure 3.21 : Topologie optimale (L = 14559 pas) obtenue suite à l’analyse cladistique combinée des données moléculaires (sans les séquences de Thanatophyllum akinetum), morphologiques et comportementales. Cet arbre constitue la topologie de référence. Les chiffres au dessus et en dessous des branches correspondent aux valeurs de Bremer et aux numéros des nœuds, respectivement.

143 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

moléculaires apportent 65% du signal phylogénétique (720/1100*100 = 65). Ceci n’est pas

surprenant dans la mesure où la partition « molécules » est composée de 8373 caractères, alors que

les partitions « comportement » et « morphologie » ne sont formées que de 1152 et 78 caractères,

respectivement. Lorsque ces valeurs sont normalisées par le nombre de caractères informatifs

de chaque partition, les données comportementales et morphologiques apparaissent alors

nettement plus informatives que les données moléculaires. Les données comportementales

sont par exemple les principales responsables de la structuration phylogénétique au sein des

Zetoborinae (Figure 3.21).

Tableau III.9 : Valeurs de Bremer partitionné pour les trois partitions molécules, morphologie, comportement. « ∑ Bremer » est la valeur totale de Bremer pour chaque partition et « % » correspond au pourcentage des valeurs de Bremer que chaque partition soutient, normalisé par le nombre de caractères informatifs. Ainsi, pour toute partition i, on a : %i = ((∑ Bremer i/∑ Bremer TOTAL*100)/Ni) où Ni est le nombre de caractères informatifs de la partition i.

Partitions/ 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 nœuds Molécules 0 82 0 0 78 49 98 54 2 25 43 0 26 11 24 25 0 -9 0 0 11 Comportement 48 0 48 48 0 0 0 0 48 0 0 51 0 0 0 3 39 18 16 0 0 Morphologie 7 0 7 7 0 0 0 0 8 0 0 7 0 0 0 0 0 2 1 3 3 Total 55 82 55 55 78 49 98 54 58 25 43 58 26 11 24 28 39 11 17 3 14

∑ 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 39 Ni % Bremer 8 38 5 0 0 14 20 2 2 2 32 6 4 6 7 16 7 32 720 2339 2,798 7 0 -2 0 0 -1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 323 213 13,786 1 0 2 0 0 0 1 1 1 1 1 1 0 0 1 0 1 1 57 39 13,287 16 38 5 0 0 13 21 3 3 3 33 7 4 6 8 16 8 33 1100 2591

III.3.3. Discussion

Les observations comportementales réalisées sur 13 espèces de blattes révèlent une

certaine homogénéité. Les matrices de transition de ces espèces sont très significativement

corrélées, montrant que les transitions les plus communes et les plus rares, le sont chez toutes

les espèces. De même, les répertoires comportementaux sont relativement proches les uns des

autres. On peut noter par exemple qu’un seul acte comportemental (le saut) est autapomorphe

144 III. Ré ve r s i b i l i t é , c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l a t t e s z e t o b o r i n a e

d’une espèce donnée (Eublaberus distanti). Ce comportement a par ailleurs été observé chez des mâles adultes du genre Blaberus, proche parent du genre Eublaberus. Ainsi, malgré des modes de vie variés, les espèces de blattes étudiées présentent donc de nombreuses ressemblances comportementales. Quelques différences peuvent tout de même être mentionnées. Nous avons vu par exemple que Schultesia lampyridiformis, Thanatophyllum akinetum et Eublaberus distanti exécutent des séquences relativement longues par rapport aux autres espèces. Nous avons vu également que Schultesia lampyridiformis et Parasphaeria boleiriana sont les deux espèces les plus actives de notre échantillon. Mais, par contre, aucune espèce n’est significativement différente de toutes les autres espèces, ne serait-ce que pour une seule statistique. Ainsi, les différences observées se placent plutôt dans un continuum comportemental plutôt qu’au sein de catégories discrètes.

La monophylie des Zetoborinae et celle des Blaberinae n’ont pas été retrouvées lors de l’analyse des données comportementales. Certains clades reflètent certainement une proche

parenté comme les clades (Thanatophyllum akinetum

(Lanxoblatta emarginata - Phortioeca nimbata)) ou

(Schultesia lampyridiformis - Parasphaeria boleiriana).

D’autres semblent plutôt traduire un regroupement

selon des modes et des milieux de vie semblables

comme les clades (Eublaberus distanti - Gyna capucina)

ou (Lanxoblatta emarginata - Phortioeca nimbata).

Les blattes du premier clade sont grégaires et vivent

Figure 3.22 : Tronc creux : habitat typique, dans des troncs creux (Figure 3.22), alors que celles du observé en Guyane française, dans lequel vivent diverses espèces de Blaberinae dont second clade sont grégaires mais vivent sous l’écorce des Paradicta rotunda par exemple (photo : Frédéric Legendre). arbres. Ces regroupements pourraient donc résulter de

145 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

pressions environnementales similaires. La comparaison de la topologie obtenue à partir des

données comportementales avec celle obtenue lors de l’analyse combinée peut permettre de

mettre en évidence des convergences ou des parallélismes potentiels. De ce point de vue, la

pertinence de l’utilisation des données comportementales en phylogénie a été questionnée par

le passé. Il a été montré à de multiples reprises que les données comportementales n’étaient

pas des données particulières mais simplement des données moins traditionnelles que les

données morphologiques ou moléculaires (Wenzel, 1992). Cependant, ce raisonnement

concernait essentiellement les séquences comportementales stéréotypées ou la présence d’actes

comportementaux et n’avait jamais été extrapolé aux séquences non-stéréotypées jusqu’à

présent. Intuitivement, les séquences non-stéréotypées semblent trop labiles, trop instables pour

constituer des marqueurs phylogénétiques. Dans cette étude, les données comportementales

présentent des indices de cohérence et de rétention intermédiaires avec ceux des données

morphologiques et moléculaires (Tableau III.10). De Tableau III.10 : Indices de cohérence (IC) plus, les valeurs de Bremer partitionné normalisées en et de rétention (IR) pour les trois partitions morphologie, comportement et molécules fonction du nombre de caractères informatifs montrent optimisées sur la topologie de référence (cf. Figure 3.21). que les données comportementales participent de Partitions IC IR manière importante à l’agencement de l’arbre. Elles Morphologie 0,64 0,62 Comportement 0,52 0,36 sont les principales responsables de la structuration Molécules 0,33 0,17 du clade des Zetoborinae par exemple. Les données

comportementales non-stéréotypées ne semblent donc pas particulièrement inadaptées à la

réalisation d’analyses phylogénétiques. De plus, l’évolution de ces données peut être inférée

sur la topologie de référence.

L’analyse phylogénétique combinant le maximum de données résulte dans la topologie la

plus cohérente avec les définitions actuelles des sous-familles de Blaberidae. Il s’agit également

de la topologie la mieux soutenue par les données, ce qui plaide pour l’inclusion d’une quantité

146 III. Ré ve r s i b i l i t é , c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l a t t e s z e t o b o r i n a e

et d’une diversité maximale de données dans les analyses. Ce sera donc la phylogénie de référence (Figure 3.21) utilisée pour inférer l’évolution des caractères comportementaux.

147 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

III.4. Ré v e r s i b i l i t é d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l e t c o n t r a i n t e phylogénétique

III.4.1. Notion de réversibilité

La notion de réversibilité de l’évolution a longtemps été considérée comme étant un

phénomène évolutif inenvisageable. Ce point de vue directionnel a été exprimé par Dollo en

1893 et a depuis été élevé au rang de loi de la biologie de l’évolution : la loi de l’irréversibilité

ou loi de Dollo (Gould, 1970). Cette loi stipule qu’un organisme ou un organe complexe ne

retournent jamais exactement à un état précédent. Cependant, il a été montré que la non-

réacquisition de caractères ancestraux complexes pouvaient s’expliquer en terme de probabilités

mathématiques plutôt qu’en terme de loi générale de la biologie évolutive (Gould, 1970). De

plus, divers exemples ont réfuté cette loi de l’irréversibilité (Wcislo et Danforth, 1997 ; Teotónio

et Rose, 2000 ; Pagel, 2004 ; Cruickshank et Paterson, 2006 ; …), y compris des exemples

relatifs à l’évolution du comportement social pour lequel il était auparavant difficilement

envisageable de considérer des retours en arrière synonymes de pertes de caractères clés. Tant

et si bien qu’aujourd’hui, un consensus a été atteint et que personne ne considère dorénavant

la théorie de Dollo comme une véritable loi évolutive (Gould, 2002). Ainsi, il ne s’agit plus de

chercher à mettre en évidence (ou à réfuter) une loi ou une tendance évolutive, mais d’essayer

de comprendre quels facteurs sont responsables de ce qui nous apparaît comme une tendance

évolutive (Gould, 2002). Certains auteurs se sont d’ailleurs intéressés à modéliser le cours

de l’évolution en intégrant des facteurs passifs (e.g., contraintes) et actifs (i.e. sélectionnés)

dans leurs modèles (e.g., Wang, 2001). Les données présentées ici ne se prêtent pas à de telles

méthodes statistiques mais des avancées peuvent être réalisées grâce à l’étude des patrons

phylogénétiques.

148 III. Ré ve r s i b i l i t é , c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l a t t e s z e t o b o r i n a e

La réversibilité du comportement social a été mise en évidence précédemment chez les Zetoborinae (Grandcolas, 1997a). La réversibilité de l’évolution peut être discutée dans la mesure où l’ancêtre du clade ((Blaberinae + Zetoborinae) (Gyninae + Diplopterinae)) est supposé grégaire (Grandcolas, 1998). Nous préfèrerons donc le terme de transition évolutive entre un mode de vie (le grégarisme) et un autre (mode de vie solitaire). Il s’agit d’une transition

évolutive particulièrement intéressante puisqu’elle était supposée hautement improbable d’après la théorie gradiste de l’évolution du comportement social. En effet, une telle transition d’un état jugé complexe vers un état jugé plus simple semblait contre-intuitive d’après cette théorie. Ces modes de vie étant très différents, on peut s’attendre à ce que la blatte solitaire ait subi de grands bouleversements comportementaux. Il s’agira de l’hypothèse nulle de ce travail pour étudier l’évolution du comportement social chez les blattes. Une telle hypothèse peut être testée en référence au patron phylogénétique reconstruit précédemment.

III.4.2. Optimisations des transitions comportementales, autapomorphies de la blatte solitaire

L’analyse statistique des données comportementales ne révèle aucune caractéristique particulière pour l’espèce solitaire de l’étude, à savoir Thanatophyllum akinetum. La taille de son répertoire se situe dans la moyenne (17 actes), comme son activité (environ 30 interactions par heure) et le nombre d’actes par séquence n’est pas significativement différent de celui de neuf des 12 autres espèces étudiées.

L’étude des transitions comportementales permet d’aller plus loin dans l’interprétation des données. Les caractères comportementaux, tels qu’ils ont été définis par la méthode de l’event-pairing successif, ont été optimisés sur la topologie obtenue lors de l’analyse combinant toutes les données (mis à part les séquences moléculaires de Thanatophyllum akinetum).

Ces optimisations ont été réalisées à l’aide du logiciel Winclada (Nixon, 2002) où seules les

149 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

solutions non ambiguës ont été considérées (option « Optimizations / Unambig changes

only »). Ces optimisations montrent que 19 transitions comportementales sont autapomorphes

de Thanatophyllum akinetum (Figure 3.23). Cette espèce ne présente ni plus, ni moins

d’autapomorphies comportementales que les autres espèces. Ces autapomorphies concernent

aussi bien la présence de certaines transitions comportementales (huit transitions différentes)

que l’absence d’autres transitions (trois transitions) et sont listées dans le Tableau III.11. Parmi

les huit transitions comportementales autapomorphes réalisées par Thanatophyllum akinetum,

sept ont vocation à limiter les interactions entre individus.

Tableau III.11 : Liste des transitions comportementale autapomorphiques de Thanatophyllum akinetum (optimisations non ambiguës).

va vers / morsure antennation / coup de patte coup de patte / antennation Transitions effectuées et autapomorphiques élévation et antennation / recul de Thanatophyllum morsure / fuite akinetum détour / coup de patte recul / se baisse et cache ses antennes rien / se baisse et cache ses antennes antennation / élévation Transitions non effectuées et élévation / échappement autapomorphiques recul / échappement

150 III. Ré ve r s i b i l i t é , c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l a t t e s z e t o b o r i n a e

Ectobius_sylvestris

Supella_longipalpa

Isoldaia_sp

Dendroblatta_sp

Parcoblatta_uhleriana

Paratemnopteryx_collonianie

Xestoblatta_cavicola

Loboptera_decipiens

Blattella_germanica

Panchlora_nivea 45 Diploptera_punctata 0 Gromphadorhina_portentosa 0 0 0 Nauphoeta_cinerea Henschoutedenia_sp

Rhabdoblatta_formosana 0 Calolampra_sp 64 Parasphaeria_boleiriana 4 19 Phoetalia_pallida 5 42 0 Schultesia_lampyridiformis 18 19 Thanatophyllum_akinetum 24 0 Zetobora_sp 0 19 0 Phortioeca_nimbata 22 0 Lanxoblatta_emarginata 18 Paradicta_rotunda 1 43 0 Eublaberus_distanti 41 0 Blaberus_discoidalis 0 0 Monastria_sp 0 9 Archimandrita_tessellata 0 0 Gyna_capucina Epilampra_sp 0 Pycnoscelus_surinamensis 1 0 Laxta_sp

Trichoblatta_pygmaea 0 Pseudoglomeris_sp

Salganea_esakii

Caeparia_crenulata

Panesthia_cribrata

Panesthiinae

Miopanesthia_deplanata

Ancaudellia_shawi

Macropanesthia_rhinoceros

Geoscapheus_woodwardi

Figure 3.23 : Topologie de référence (cf. Figure 3.21) sur laquelle les données comportementales ont été optimisées. Le nombre d’autapomorphies comportementales pour chaque espèce peut donc être visualisé sur les branches terminales. Seuls les changements non ambigus ont été considérés. Les espèces observées sur le plan comportemental sont figurées en rouge.

151 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

III.4.3. Contrainte phylogénétique et évolution vers un mode de vie solitaire

Des travaux précédents (Grandcolas, 1991b ; Legendre et al., soumis-a - voir Annexe

IV) ont montré que Thanatophyllum akinetum avait une tolérance moins grande au contact avec

des conspécifiques. Même élevés à des densités élevées depuis leur naissance, les individus

de cette espèce évitent en général le contact direct avec leurs partenaires. Cependant, ils ne

s’espacent pas au maximum de l’espace disponible. Le comportement d’agrégation peut

s’expliquer en terme d’interactions entre les individus (Jeanson et al., 2005) et cette absence de

contact entre individus pourrait alors résulter de comportements idiosyncrasiques, notamment

agressifs, favorisant l’espacement des individus (King, 1973). Toutefois, l’analyse des données

comportementales se révèle relativement surprenante de ce point de vue. Le répertoire de

Thanatophyllum akinetum, l’unique blatte solitaire de l’échantillon à l’étude, n’est pas moins

riche que celui des autres espèces. De même le nombre d’interactions dyadiques et le nombre

moyen d’actes par séquences comportementales n’est pas significativement plus faible (ni plus

élevé) que ceux exhibés par la grande majorité des autres espèces. Le nombre de transitions

comportementales autapomorphes de cette espèce n’est pas plus élevé (ni plus faible) que pour

les autres espèces. Enfin,Thanatophyllum akinetum ne réalise pas plus d’actes agonistiques que

les autres espèces. L’hypothèse suggérant que les actes agonistiques sont responsables d’une

réduction des interactions et favorisent un espacement, voire une dispersion des individus,

n’est pas corroborée par cette étude. Des travaux précédents avaient déjà échoué à mettre en

évidence une telle relation (e.g., Bell et al., 1979 ; Breed et al., 1975 ; Gorton et Gerhardt,

1979). Ainsi, l’évolution vers un mode de vie solitaire n’est manifestement pas le fruit

d’une différenciation comportementale majeure, mais a probablement évolué à partir d’un

répertoire ancestral commun utilisé de manière légèrement différente. Cependant, quelques

152 III. Ré ve r s i b i l i t é , c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l a t t e s z e t o b o r i n a e

transitions et actes comportementaux montrent des différences intéressantes. Par exemple, les interactions comportementales étaient moins souvent initiées par un acte « d’approche » mais résultait plus souvent de rencontres fortuites dans la mesure où le nombre total d’interactions n’était pas moindre pour cette espèce. De même, la majorité des transitions comportementales autapomorphes de Thanatophyllum akinetum implique une limitation des interactions. Ces autapomorphies sont donc pertinentes vis-à-vis d’un mode de vie solitaire. Il semblerait donc que les blattes de l’espèce Thanatophyllum akinetum ne refusent pas les interactions sociales mais ne les recherchent pas non plus. Lors d’expériences au laboratoire, elles sont capables d’interagir sans rompre le contact immédiatement. Elles ne s’espacent pas outre mesure mais

évitent les contacts trop étroits (Legendre et al., soumis-a - Annexe IV). De ce point de vue, le mode de vie solitaire observé sur le terrain semble s’expliquer simplement par le manque d’attraction intraspécifique : les individus ne recherchent pas de conspécifiques, mis à part pour la reproduction, mais se dispersent lentement, progressivement après leur éclosion

(Grandcolas, 1993a). Aucune rencontre entre individus de Thanatophyllum akinetum n’a d’ailleurs été enregistrée avec un protocole de capture - marquage - recapture durant deux mois d’observation continuelle sur le terrain (Grandcolas, 1993a). Ceci suggère que les évènements d’interactions sont rares dans la nature et que les interactions physiques ne sont pas centrales dans la vie de cette espèce. Les actes comportementaux privilégiant les interactions sociales ne sont donc probablement pas exprimés in vivo. Ils ne donnent donc que peu de prise à la sélection naturelle et n’ont probablement pas été contre-sélectionnés. Il s’agirait alors d’une

évolution par inertie ou contrainte phylogénétique, si l’on fait l’hypothèse que le coût de leur maintien cognitif, sans expression comportementale, est négligeable.

153 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

III.5. Co m p o r t e m e n t s o c i a l e t e x a p t a t i o n

III.5.1. Valeur exaptative du grégarisme dans l’évolution du comportement social

L’évolution de comportements sociaux plus ou moins intégrés a toujours été comprise

dans un contexte néodarwinien. En effet, la réalisation de ces comportements présente un

avantage sélectif évident puisqu’ils permettent une utilisation des ressources ou une défense face

aux prédateurs plus efficaces (Hamilton, 1971 ; Alexander, 1974 ; Cocroft, 2001). Il apparaît

donc légitime que ces comportements puissent être favorisés par la sélection naturelle.

Des modes de vie sociaux similaires sont apparus indépendamment dans divers clades

de blattes. Le mode de vie solitaire est connu chez les Blaberidae, chez les Blattellidae ou bien

encore chez les Blattidae. De même, le mode de vie subsocial est apparu au moins à deux

reprises chez les Blaberidae (Pellens et al., 2007a) et est connu dans le genre Cryptocercus

(Seelinger et Seelinger, 1983 - Polyphagidae ou Cryptocercidae selon les classifications). Ainsi,

bien que certaines espèces proches partagent des caractères comportementaux, les relations

phylogénétiques sont souvent insuffisantes pour comprendre et expliquer à elles seules les

similarités d’organisation sociale observées (Gautier et al., 1988).

Dans ce contexte, l’évolution des comportements sociaux chez les blattes a souvent

été étudiée en regard de théories liées aux ressources naturelles (Grandcolas, 1998). Ainsi,

suite au développement de trois cas de figures, Gautier et al. (1988) ont émis l’hypothèse que

le développement de groupements était facilité par l’exploitation de ressources abondantes

mais dispersées de manière inégales (ressources « patchy » en anglais que nous traduirons

par « morcelées ») et par des conditions stables (e.g., grégarisme de Paradicta rotunda

observé dans les troncs creux et dans les grottes). Inversement, des ressources dispersées de

154 III. Ré ve r s i b i l i t é , c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l a t t e s z e t o b o r i n a e

manière relativement uniforme faciliteraient le développement d’un mode de vie solitaire.

Ces hypothèses sont cohérentes avec la théorie émise par Slobodchikoff (1984). Ce dernier a supposé que la socialité était plus sujette à se développer notamment lorsque les ressources

étaient distribuées de manière non uniforme. Cependant, ces hypothèses ont été testées dans un clade de Blaberidae (Grandcolas, 1998) et leur corroboration n’a été que très faible.

Grandcolas (1998) a plutôt mis en avant la dimension exaptative du grégarisme pour l’évolution de la socialité en regard d’habitats morcelés. Rappelons qu’exaptation et adaptation se distinguent notamment grâce à un critère historique (Gould et Vrba, 1982 ; Grandcolas et D’Haese, 2003) et peuvent donc être testées à l’aide d’un patron phylogénétique (cf. I.3

Sé l e c t i o n n a t u r e l l e , a d a p t a t i o n , e x a p t a t i o n e t t e n d a n c e s ev o l u t ive s ). Une adaptation est une apomorphie favorisée par la sélection naturelle alors qu’une exaptation est un caractère plésiomorphe mais avec un rôle apomorphe maintenu par la sélection naturelle. Le grégarisme est un trait comportemental plésiomorphe pour le clade de Blaberidae étudié par Grandcolas

(1998). Ce dernier a postulé un changement de fonction du grégarisme au cours de l’évolution.

Le grégarisme aurait été sélectionné pour permettre une défense plus efficace des individus du groupe (fonction plésiomorphe). Puis le grégarisme aurait pu se révéler avantageux pour la vie dans des habitats restreints comme les troncs creux par exemple. Alors, sa fonction apomorphe serait liée à la tolérance à la vie dans un habitat confiné et à la diminution des coûts de dispersion entre îlots de ressources (Grandcolas, 1998). Ce changement de fonction du grégarisme correspond à la définition d’une exaptation.

Dans notre cas d’étude, l’hypothèse nulle d’exaptation implique que les caractères comportementaux sont hérités et exprimés dans un nouveau contexte, avec une nouvelle fonction. Cela implique également que les autapomorphies comportementales de l’espèce subsociale (i.e. Parasphaeria boleiriana) sont faibles. Si un tel résultat est observé, alors l’hypothèse d’exaptation est corroborée. Au contraire, si ces autapomorphies sont nombreuses,

155 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

alors l’hypothèse d’exaptation est réfutée.

III.5.2. Optimisations des transitions comportementales, autapomorphies de la blatte subsociale et de quelques espèces grégaires

ǲǲ Autapomorphies de Parasphaeria boleiriana

L’analyse statistique des données comportementales montre que les blattes subsociales

de l’espèce Parasphaeria boleiriana sont plus actives et ont un répertoire plus riche que la

moyenne. En effet, elles possèdent le répertoire le plus riche de toutes les espèces étudiées (20

actes) et ont une activité moyenne de 63 interactions par heure. Seule Schultesia lampyridiformis

et sa moyenne de 65 interactions par heure s’est montrée plus active. Par contre, la longueur

moyenne des interactions comportementales n’est pas significativement différente de celles de

10 des 12 autres espèces étudiées.

Comme pour Thanatophyllum akinetum, les transitions comportementales ont été

optimisées sur la topologie de référence (Figure 3.23) à l’aide du logiciel Winclada (Nixon,

2002). Seules les optimisations Tableau III.12 : Liste non exhaustive de transitions comportementales non ambiguës ont été autapomorphiques de Parasphaeria boleiriana. va vers / inclinaison du corps enregistrées. Parasphaeria va vers / se baisse et cache ses antennes boleiriana se caractérise par ses poussée du pronotum / poussée du pronotum transitions comportementales poussée du pronotum / coup de patte Transitions poussée du pronotum / lambda autapomorphes qui s’élèvent au effectuées et coup de patte / poussée du pronotum autapomorphiques coup de patte / lambda nombre de 64, ce qui correspond de Parasphaeria boleiriana élévation / se baisse au plus grand nombre de élévation / recul élévation / fuite transitions autapomorphes pour lambda / poussée du pronotum une espèce. Ces autapomorphies lambda / coup de patte fuite / fuite concernent essentiellement

156 III. Ré ve r s i b i l i t é , c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l a t t e s z e t o b o r i n a e

la présence de comportements (seules deux autapomorphies impliquent une absence de transition comportementale) et sont listées dans le Tableau III.12. La majorité de ces transitions impliquent une réponse d’évitement (26 cas) ou agressive (12 cas) à une sollicitation par le congénère.

ǲǲ Autapomorphies et synapomorphies de Lanxoblatta emarginata et Phortioeca

nimbata

Phortioeca nimbata et Lanxoblatta emarginata sont deux espèces présentant exactement le même répertoire comportemental. Ce dernier est composé de 15 actes différents. Elles présentent un niveau d’activité semblable (30 et 34 interactions par heure, respectivement) et réalisent des interactions comportementales de longueur moyenne. De plus, elles vivent dans des milieux de vie très similaires. Phortioeca nimbata vit sous les écorces se soulevant légèrement d’arbres vivants, alors que Lanxoblatta emarginata vit sous les

écorces se soulevant légèrement d’arbres morts (Figure

3.24). Enfin, des observations sur le terrain ont montré que ces deux espèces mènent un mode de vie grégaire, les groupements étant constitués quasi-exclusivement de larves (Grandcolas, 1993a). L’optimisation des transitions comportementales en mode « non ambigu » ne révèle aucune synapomorphie pour ces deux espèces. Par contre, en mode « DELTRAN » (pour

« delayed transformation »), l’optimisation montre que 20 transitions constituent des synapomorphies de Figure 3.24 : Ecorces se soulevant légèrement sur ces espèces. L’examen de ces transitions suggère une un arbre mort : habitat typique, observé en Guyane française, dans lequel vit Lanxoblatta emarginata importance des comportements d’antennation dans (photo : Frédéric Legendre).

157 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

leurs interactions (Tableau III.13). Cependant, chacune de ces deux espèces présente également

quelques transitions autapomorphes non ambiguës (Tableau III.14). Ces autapomorphies

concernent plutôt des réponses « positives » pour Phortioeca nimbata, et des réponses négatives

ou dépourvues de signification évidente pourLanxoblatta emarginata.

Tableau III.13 : Liste des transitions effectuées et synapomorphiques Tableau III.14 : Liste non exhaustive de transitions autapomorphiques de Lanxoblatta emarginata et Phortioeca nimbata. de Lanxoblatta emarginata et Phortioeca nimbata.

antennation mutuelle / élévation va vers / élévation antennation mutuelle / se baisse antennation mutuelle / rien antennation mutuelle / nettoyage détour / élévation Transitions des antennes effectuées et éloignement / élévation et monte sur / antennation mutuelle autapomorphiques antennation de Lanxoblatta élévation / antennation mutuelle recul / élévation et antennation Transitions emarginata effectuées et élévation / rien recul / se baisse synapomorphiques élévation puis abaissement / nettoyage d’antennes / de Lanxoblatta antennation éloignement emarginata et Phortioeca nimbata se baisse / antennation mutuelle élévation / monte sur se baisse / se baisse Transitions élévation et antennation / va effectuées et vers se baisse / rien autapomorphiques se baisse / va vers détour / recul de Phortioeca éloignement / se baisse éloignement / se baisse nimbata nettoyage de pattes / détour rien / élévation

ǲǲ Autapomorphies des Blaberinae

Eublaberus distanti, Blaberus discoidalis et Paradicta rotunda sont trois espèces grégaires

vivant dans des troncs creux. Les groupes sont composés d’adultes et de larves. Eublaberus

distanti et Blaberus discoidalis se caractérisent par un répertoire relativement riche (19 et 17

actes comportementaux, respectivement) et par une activité moyenne (32 et 35 interactions par

heure). Malgré ces similarités, ces deux espèces présentent de nombreuses autapomorphies non

ambiguës. Les transitions autapomorphes d’Eublaberus distanti concernent essentiellement

des comportements agressifs (saut, coup de pronotum - CPr -, poussée du pronotum - CB).

Blaberus distanti semble moins agressive et se caractérise aussi bien par des réponses visant à

limiter les interactions que des actes liés au maintien des échanges (Tableau III.15).

158 III. Ré ve r s i b i l i t é , c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l a t t e s z e t o b o r i n a e

Paradicta rotunda dispose du répertoire le plus pauvre avec Diploptera punctata (13 actes) et présente très peu d’autapomorphies sans tendance nette. Par ailleurs, aucune synapomorphie commune à ces trois Blaberinae n’a pu être mise en évidence en dépit de leurs milieux de vie semblables.

Tableau III.15 : Liste non exhaustive de transitions autapomorphiques de Eublaberus distanti et Blaberus discoidalis.

antennation / relevé soudain du pronotum (CPr) antennation / saut Transitions antennation mutuelle / relevé soudain du pronotum effectuées et antennation mutuelle / saut autapomorphiques de Eublaberus monte sur / poussée du pronotum distanti saut / baisse poussée du pronotum / poussée du pronotum relevé soudain du pronotum / recul va vers / inclinaison antennation / se baisse et cache ses antennes Transitions monte sur / antennation mutuelle effectuées et monte sur / se baisse et cache ses antennes autapomorphiques de Blaberus se baisse / antennation mutuelle discoidalis inclinaison / va vers détour / recul recul / antennation mutuelle

III.5.3. Discussion

ǲǲ Interactions comportementales de Parasphaeria boleiriana et exaptation du

comportement social

Parasphaeria boleiriana est l’espèce présentant le plus d’autapomorphies. Or, l’hypothèse d’exaptation du grégarisme impliquait un nombre d’autapomorphies relativement faible par rapport aux autres espèces. Cette hypothèse n’est donc pas validée par l’étude des interactions comportementales. Il n’y a pas eu récupération de patrons moteurs comme le laissait présager l’hypothèse d’exaptation. Cependant, Parasphaeria boleiriana est l’espèce possédant le répertoire comportemental le plus large. Les nombreuses autapomorphies qu’elle possède pourraient

159 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

être la conséquence de cette richesse comportementale plutôt que l’expression de l’acquisition

de nombreuses idiosyncrasies comportementales par rapport aux autres espèces. Dans ce

cas, une corrélation entre richesse du répertoire et nombre d’autapomorphies est attendue.

Cette corrélation a été testée (Figure 3.25 ; r = 0,476 ; P = 0,05) et sa significativité se révèle

ambiguë. Il n’est pas possible d’affirmer avec certitude que le fait que Parasphaeria boleiriana

possède de nombreuses autapomorphies est lié à la richesse de son répertoire. Par ailleurs,

cette espèce se trouve dans un milieu de vie bien particulier puisqu’elle creuse de galeries dans

le bois (Pellens et al. 2002). Il s’agit de la seule espèce de l’échantillonnage à habiter un tel

milieu. Les autapomorphies observées pourraient par conséquent être dues à des pressions

environnementales bien particulières plutôt qu’à l’acquisition d’un mode de vie subsocial.

Vivre dans des galeries pourrait générer des contraintes suffisamment fortes pour favoriser

des interactions comportementales idiosyncrasiques. De ce point de vue, il serait intéressant

d’étudier des espèces vivant également dans des galeries creusées dans le bois. Panchlora nivea

pourrait à ce titre constituer une espèce particulièrement intéressante puisque cette espèce

semble présenter cette particularité (observations personnelles) et dispose d’une morphologie

générale (taille et forme) relativement similaire à celle de Parasphaeria boleiriana.

70 60 R2 = 0,2266 50 40 30 20 10

Nombre d'autapomorphies 0 (optimisations non ambiguës) 12 14 16 18 20 22 Taille du répertoire comportemental

Figure 3.25 : Graphique représentant le nombre d’autapomorphies comportementales en fonction de la richesse du répertoire comportemental pour les 13 espèces observées. La droite de régression linéaire simple et le coefficient de corrélation sont figurés.

160 III. Ré ve r s i b i l i t é , c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l a t t e s z e t o b o r i n a e

ǲǲ Interactions comportementales et influence du milieu de vie

Lanxoblatta emarginata et Phortioeca nimbata possèdent des morphologies (Figure 3.26) et des modes de vie très proches. Elles vivent également dans des milieux très similaires (sous des écorces). Il n’est donc pas surprenant d’observer que ces deux espèces partagent le même répertoire comportemental. Des transitions impliquant des comportements d’antennation sont

également partagées par ces deux espèces et pourraient même constituer des synapomorphies comportementales. Toutefois, quelques autapomorphies sont à signaler et sont cohérentes avec les observations menées par van Baaren et al. (2002) qui ont montré que

Phortioeca nimbata était « plus grégaire » que Lanxoblatta emarginata.

Comme Lanxoblatta emarginata avec Phortioeca nimbata, Blaberus discoidalis partage avec Eublaberus distanti un milieu de vie semblable : les troncs creux. Par contre, ces deux espèces possèdent, par rapport à l’ensemble des espèces étudiées sur le plan comportemental, un Figure 3.26 : Photos de Lanxoblatta emarginata nombre important d’autapomorphies. Il s’agit donc d’un (en haut) et de Phortioeca nimbata (en bas - photos : Frédéric Legendre). cas de figure différent de celui présenté par Lanxoblatta emarginata et Phortioeca nimbata. Gautier et Forasté (1982) ont montré des différences comportementales entre Blaberus craniifer et Eublaberus distanti lors d’interactions impliquant uniquement des mâles adultes. Ces résultats, combinés aux nôtres, montrent à quel point il est important d’étudier en détail le comportement et de ne pas se réfugier derrière des classes grossièrement définies (e.g., grégarisme). De plus, sans nier l’influence que peuvent exercer les milieux de vie sur le comportement, leur importance doit être relativisée dans certains cas.

161 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

III.6. Di s c u s s i o n g é n é r a l e

III.6.1. Phylogénie des Blaberidae

La monophylie de la sous-famille des Zetoborinae est un résultat bien soutenu par les

analyses phylogénétiques réalisées. Cependant, cette monophylie implique le placement de

Phoetalia pallida au sein de cette sous-famille. Phoetalia pallida et Schultesia lampyridiformis

sont deux espèces possédant une morphologie générale très similaire (Figure 3.27). Ce placement

phylogénétique ne s’explique donc pas uniquement

par les données moléculaires. Toutefois, le genre

Phoetalia était placé auparavant dans la sous-famille

des Blaberinae sur la base notamment du caractère

« présence d’une couronne d’épines sur le prépuce » (cf.

Figure 3.17). Si ce genre appartient effectivement à la

sous-famille des Zetoborinae, alors la présence de ce

caractère impliquerait un phénomène de parallélisme.

Ce caractère semble « complexe » et l’hypothèse d’un

parallélisme dans l’apparition d’un tel caractère peut

sembler surprenante, même si l’apparence complexe

d’un caractère n’est pas forcément synonyme de Figure 3.27 : Photos de Phoetalia pallida (en haut) et de Schultesia lampyridiformis (en bas - photos : mécanismes évolutifs complexes. Par exemple, Frédéric Legendre).

l’obtention à multiples reprises d’un caractère aussi

complexe que les ailes a été démontrée chez les phasmes (Whiting et al., 2003).

La monophylie de la sous-famille des Blaberinae est également très fortement soutenue.

Sa proche parenté avec les Zetoborinae constitue également un résultat relativement bien

162 III. Ré ve r s i b i l i t é , c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l a t t e s z e t o b o r i n a e

soutenu. Divers nœuds relativement apicaux sont aussi retrouvés de manière stable. Citons par exemple, les clades des Oxyhaloinae ou des Geoscapheinae.

Les nœuds les plus profonds de l’arbre sont moins stables. Ils correspondent essentiellement à des relations entre sous-familles. La Figure 3.28 montre que ces clades sont en général portés par des branches relativement courtes. Il y a donc un déficit d’information à ce niveau de l’arbre correspondant à un manque de données informatives. Cette lacune peut

être due à une certaine inadéquation des marqueurs utilisés pour documenter ces évènements.

Ectobius sylvestris Supella longipalpa Isoldaia sp Dendroblatta sp Parcoblatta uhleriana Paratemnopteryx collonianie Xestoblatta cavicola Loboptera decipiens Blattella germanica Panchlora nivea Diploptera punctata Gromphadorhina portentosa Nauphoeta cinerea Henschoutedenia sp Rhabdoblatta formosana Calolampra sp Parasphaeria boleiriana Phoetalia pallida Schultesia lampyridiformis * Thanatophyllum akinetum Zetobora sp Lanxoblatta emarginata Phortioeca nimbata * Paradicta rotunda Monastria sp Archimandrita tessellata Eublaberus distanti Blaberus discoidalis * Gyna capucina Epilampra sp Pycnoscelus surinamensis Laxta sp * Trichoblatta pygmaea Pseudoglomeris sp * Salganea esakii Caeparia crenulata * Panesthiacribrata Panesthiinae Miopanesthia deplanata

10 Ancaudellia shawi Macropanesthia rhinoceros Geoscapheus woodwardi Figure 3.28 : Topologie de référence (cf. Figure 3.21) présentée sous la forme d’un phylogramme, i.e. avec des longueurs de branches proportionnelles au nombre de changements. Les branches les plus profondes marquées d’une étoile rouge semblent relativement courtes.

163 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Un phénomène de radiation pourrait constituer une seconde hypothèse responsable de ces

longueurs de branches courtes. Ce phénomène implique une diversification rapide des

lignées. La probabilité d’observer des caractères soutenant les différents clades est d’autant

plus faible que la diversification est rapide. Avant d’étudier plus en détail cette hypothèse, il

serait judicieux dans un premier temps de compléter le jeu de données. Les clades les mieux

soutenus et les plus stables correspondent majoritairement aux clades les mieux représentés

en terme d’échantillonnage taxonomique. De plus, à l’extérieur de notre groupe interne

restreint, beaucoup de caractères morphologiques n’ont pu être documentés. Améliorer

l’échantillonnage taxonomique et de caractères constitue un premier pas pour tendre vers une

stabilité des relations phylogénétiques au sein des Blaberidae.

III.6.2. Données comportementales et phylogénie

En dépit de morphologies, de modes et de milieux de vie très différents, les espèces

de blattes étudiées manifestent une grande homogénéité de comportement. Il s’agit d’un

résultat important et relativement inattendu. Le traitement phylogénétique de ces données

comportementales soulève quelques points intéressants.

Les données comportementales ne semblent pas plus labiles que les données traditionnelles.

En effet, les indices de cohérence et de rétention des données comportementales ne sont pas

plus faibles que les indices des données moléculaires dans notre cas. Ce constat a été réalisé à

plusieurs reprises ces dernières années (e.g., McLennan et al., 1988 ; Wenzel, 1992 ; de Queiroz

et Wimberger, 1993 ; Proctor, 1996 ; Cap et al., 2002) pour des comportements stéréotypées

ou des répertoires comportementaux. Par contre il n’avait jamais été établi pour des données

comportementales non-stéréotypées. Un tel résultat suggère donc que les comportements

non-stéréotypés sont également informatifs sur le plan phylogénétique et sont héritables.

Ces conclusions offrent des perspectives intéressantes pour l’étude de l’évolution

164 III. Ré ve r s i b i l i t é , c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l a t t e s z e t o b o r i n a e

du comportement, dans la mesure où les comportements non-stéréotypés représentent la majorité des activités comportementales de nombreuses espèces. Citons par exemple, les activités de fourragement, d’interactions sociales ou bien encore de jeux (McFarland, 1993).

Depuis longtemps, ces comportements stéréotypés étaient généralement considérés comme moins spéci-spécifiques et donc pas vraiment adéquats pour des études comparatives (e.g.,

Hinde et Tinbergen, 1958). Par contre, ils sont fréquemment analysés et classés lors d’études psychologiques ou sociologiques intraspécifiques (Abbott, 1995 ; Abbott et Tsay, 2000 ;

Schlich, 2001 ; Elzinga, 2003 ; Van der Aalst, 2003 ; Hay et al., 2004).

Enfin, l’observation la plus précise possible des interactions comportementales permet la réalisation d’hypothèses d’homologie fines. Alors, ces caractères comportementaux peuvent

être « suivis » sur des patrons phylogénétiques et l’évolution du comportement peut être inférée.

III.6.3. Evolution du comportement social

L’étude de l’évolution du comportement social au sein des Zetoborinae et des Blaberinae a révélé plusieurs résultats intéressants.

Tout d’abord, l’hypothèse d’exaptation du grégarisme en regard de l’évolution de la subsocialité n’est pas corroborée, Parasphaeria boleiriana se caractérisant par de nombreuses autapomorphies comportementales. Cependant, dans la mesure où Parasphaeria boleiriana est la seule espèce de notre échantillonnage à vivre et creuser des galeries dans le bois, les autapomorphies qu’elle présente pourraient également refléter des pressions environnementales.

A ce titre, l’observation des interactions comportementales de Panchlora nivea pourrait apporter de précieuses informations, car les larves saproxyliques de cette espèce sont très ressemblantes

à celles de Parasphaeria (Pellens, comm. pers.)

Ensuite, l’hypothèse adaptative supposant de grands bouleversements comportementaux

165 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

lors de la transition du mode de vie grégaire vers le mode de vie solitaire est rejetée au profit d’une

hypothèse de contrainte phylogénétique. Les blattes de l’espèce Thanatophyllum akinetum ne se

caractérisent pas par un répertoire comportemental particulier, ni par des interactions sociales

idiosyncrasiques par rapport aux autres espèces étudiées. Toutefois quelques autapomorphies

caractéristiques (e.g., va vers / morsure, antennation / coup de patte) apparaissent pertinentes

en regard du mode de vie solitaire. L’étude d’espèces de blattes solitaires supplémentaires

permettrait de confirmer ou non ce résultat. Dans ce contexte, des espèces d’Epilamprinae

solitaires pourraient être intéressantes à étudier. Beaucoup d’espèces d’Epilamprinae sont

solitaires, ce qui laisse ouverte l’hypothèse d’un mode de vie relativement ancien voire ancestral

dans ce clade, contrairement au cas de Thanatophyllum akinetum. Si les blattes solitaires de

manière plésiomorphe montraient des interactions comportementales bien différentes de

celles des espèces proches grégaires, alors l’hypothèse de contrainte phylogénétique concernant

Thanatophyllum akinetum s’en trouverait renforcée.

Ainsi, des contraintes phylogénétiques sont potentiellement responsables, en partie, de

l’évolution du comportement social chez les Zetoborinae. Elles se combinent certainement

à des forces évolutives plus « traditionnelles » comme les pressions de prédation. Parmi les

prédateurs les plus redoutables pour les blattes figurent les fourmis légionnaires (Figure 3.29).

Ces fourmis se déplacent en nappe de plusieurs dizaines ou centaines de milliers d’individus et

exercent une très forte pression de prédation. Dans ce contexte, il n’est pas surprenant d’observer

que les espèces de blattes rencontrées dans la litière en Guyane française mènent toutes un

mode de vie solitaire (observations personnelles). En parallèle, cette pression de prédation a

dû influer sur l’évolution des comportements anti-prédateurs comme le suggère l’efficacité du

comportement de posture d’immobilisation de Thanatophyllum akinetum face à ces prédateurs

(Grandcolas, 1991b). L’étude des comportements anti-prédateurs pourrait donc apporter des

informations importantes pour la compréhension de l’évolution du comportement social chez

166 III. Ré ve r s i b i l i t é , c o n t r a i n t e s e t e x a p t a t i o n c h e z l e s b l a t t e s z e t o b o r i n a e

les blattes (Grandcolas, 1998).

Figure 3.29 : « Bivouac » de fourmis légionnaires (genre Eciton) observé en Guyane française (photos : Frédéric Legendre).

Les résultats des observations comportementales ont montré une certaine universalité des comportements agressifs. La majorité des espèces grégaires, l’espèce solitaire et l’espèce subsociale observées dans ce travail montrent toutes des niveaux d’agressivité relativement comparables et élevés. Alors, l’agressivité serait une caractéristique plésiomorphe et l’origine des comportements sociaux résiderait plutôt dans l’évolution de comportements de sollicitation et de tolérance. Jusqu’à présent, beaucoup d’études comportementales ont porté sur les comportements d’agressivité (e.g., Gautier et Forasté, 1982, van Baaren et al., 2007) notamment pour étudier l’instauration de hiérarchie de dominance. Si l’agressivité est effectivement une caractéristique plésiomorphe, alors il serait plus intéressant d’étudier les comportements de

167 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

sollicitation et de tolérance. Dans cette optique, il serait intéressant d’étudier le rôle de la

communication chez les larves grégaires afin d’essayer de comprendre l’information échangée

entre les individus. Y a-t-il par exemple une reconnaissance entre individus d’un même

groupe ? Une telle reconnaissance pourrait être pertinente dans le maintien d’agrégats stables

(Wileyto et al., 1984 ; Rivault et Cloarec, 1998 ; Ame et al., 2004). L’observation d’interactions

comportementales interspécifiques pourrait apporter dans un premier temps des informations

sur une éventuelle reconnaissance spécifique. L’information transmise pourrait aussi jouer

un rôle important dans un contexte anti-prédateur. En effet, il a été montré que les larves de

l’espèce Phortioeca nimbata avaient des comportements de fuite coordonnés, s’échappant plus

loin lorsqu’elles étaient étroitement regroupées (Grandcolas, 1991b).

168 CHAPITRE IV

Ev o l u t i o n d e s c a s t e s c h e z d e s In s e c t e s e u s o c i a u x : l e s t e r m i t e s

I will not here enter on these several cases, but will confine myself to one special difficulty, which at first appeared to me insuperable, and actually fatal to my whole theory. I allude to the neuters or sterile females in insect- communities.

Da r w i n (1859)

IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r ie r s c h e z l e s t e r m i t e s

e passage vers la subsocialité constitue un évènement majeur au cours de

l’évolution puisqu’il implique une notion de soin : un individu s’occupe d’un L individu autre que lui-même. Cependant, lorsqu’un parent s’occupe de ses jeunes, il favorise leur survie et donc augmente sa propre fitness. On peut alors comprendre qu’un tel comportement puisse être favorisé par la sélection naturelle. Par contre, dans les sociétés de termites, on observe des individus, les ouvriers, s’occupant de larves qui ne sont pas leurs descendants mais, souvent, leurs frères et soeurs. Parfois même, ces ouvriers ne se reproduisent pas. Ils s’occupent donc d’individus certes apparentés mais réalisent ceci au détriment de leur propre reproduction. L’apparition de ces castes stériles implique donc l’évolution de comportements altruistes. L’évolution de ces castes chez les termites a toujours

été replacée dans un modèle de spécialisation vis-à-vis de l’environnement. Ce modèle sera testé dans ce chapitre visant à étudier la troisième des transitions évolutives auxquelles ce travail s’est intéressé.

171 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

IV.1. In t r o d u c t i o n e t p r oblématiques

La majorité des Insectes eusociaux sont haplodiploïdes (e.g., abeilles) ou

parthénogénétiques (e.g., pucerons). Ainsi, les termites font partie des rares Insectes diploïdes

eusociaux (avec le Coléoptère Austroplatypus incompertus, Kent et Simpson, 1992), c’est-à-

dire pour lesquels l’hypothèse d’Hamilton (1964) basée sur le degré d’apparentement entre

individus ne peut être invoquée. Diverses hypothèses ont été avancées pour tenter d’expliquer

l’existence de castes chez ces Insectes (cf. I.4. Th é o r ie s d e l a s o c i a l i t é e t n ive a u x d e

s é l e c t i o n ), mais aucune ne s’est avérée pleinement satisfaisante. Ceci pourrait être dû au fait

que l’évolution de ces castes résulte de l’influence conjointe de différents facteurs ou bien que

l’approche habituelle de l’évolution du comportement social chez ces Insectes est inadéquate.

A B C

Figure 4.1 : Têtes de soldats de trois genres de Termitidae. A : Discuspiditermes santschii, B : Armitermes minimus, C : Nasutitermes globiceps. Les flèches blanches montrent l’emplacement de la fontanelle (modifié d’après Grimaldi et Engel, 2005).

Alors que l’hypothèse d’une origine unique de la caste des soldats chez les termites est

très fortement soutenue, l’origine de la caste des ouvriers est plus controversée. Ainsi, tous les

termites disposent d’une caste de soldats, à l’exception d’un clade de Termitidae (le groupe

Anoplotermes). Malgré leur diversité morphologique (Figure 4.1), tous ces soldats passent par

172 IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r ie r s c h e z l e s t e r m i t e s

un même stade de développement : le stade pré-soldat, également appelé « soldat blanc » (Miura et Matsumoto, 2000). Cette similitude dans les schémas de développement et son occurrence quasi-universelle au sein des termites plaident pour une origine unique. La situation pour la caste des ouvriers est beaucoup moins simple et deux scénarios principaux ont été proposés quant à son évolution. Le premier suppose une origine unique de la caste des ouvriers (Watson et Sewell, 1985), alors que le second plaide pour des origines multiples, convergentes de cette caste (Noirot, 1985a,b).

Afin de pouvoir confronter ces deux hypothèses, il est nécessaire de posséder une phylogénie fiable du groupe et une définition claire des castes étudiées. Reconstruire une telle phylogénie, à partir de divers marqueurs moléculaires et d’un large échantillonnage taxonomique, constitue donc le premier objectif de ce travail. La topologie sera utilisée dans un second temps pour étudier l’évolution controversée de la caste des ouvriers.

En parallèle, Noirot (1985b) et Watson et Sewell (1985) ont développé deux théories opposées sur l’évolution du polymorphisme chez les termites. De manière résumée, le premier a postulé l’existence d’un polymorphisme ancestral aux termites, alors que les seconds ont supposé une apparition dérivée de ce polymorphisme dans ce groupe. Après avoir affiné la méthodologie associée à l’étude de l’évolution des castes, ces deux théories seront également testées.

173 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

IV.2. Ph y l o g é n i e d e s t e r m i t e s

IV.2.1. Historique de la classification des termites

Les termites sont des Insectes eusociaux qui présentent des castes et des comportements

de construction et de fourragement variés. Cependant l’évolution de ces caractéristiques reste

encore mal connue par comparaison avec d’autres groupes eusociaux. Ceci est lié au fait que

peu d’auteurs se sont intéressés à la phylogénie entière des termites (Eggleton, 2001), limitant

les études macroévolutives de ces Insectes.

Bien avant les développements phylogénétiques, les fondements de la taxonomie des

termites ont été posés par Holmgren au début du XXème siècle (1909, 1911, 1912). Suite à des

travaux ultérieurs (Grassé, 1949 ; Emerson, 1965), sept familles ont été définies au sein des

termites, ce qui constitue la classification la plus largement acceptée à l’heure actuelle. Les

familles Mastotermitidae, Kalotermitidae, Hodotermitidae, Termopsidae, Rhinotermitidae et

Serritermitidae (termites dits « inférieurs ») sont composées d’espèces de termites présentant des

flagellés intestinaux, alors que les Termitidae (termites dits « supérieurs ») en sont dépourvus

(Krishna et Weesner, 1969, 1970). Les premières hypothèses phylogénétiques ont été proposées

sans recours à une méthodologie explicite et étaient donc essentiellement intuitives (Ahmad,

1950 ; Krishna, 1970 ; Emerson et Krishna, 1975). Toutefois, elles ont servi de référence à

bon nombre d’hypothèses évolutives chez les termites pendant plusieurs décennies (Grassé et

Noirot, 1959 ; Weidner, 1966 ; Krishna et Weesner, 1970 ; Grassé, 1986 ; Noirot, 1992).

Plus récemment, quelques études se sont attachées à l’étude de la phylogénie des termites

en utilisant des méthodes explicites à partir de caractères morphologiques (Donovan et al., 2000)

ou moléculaires (Kambhampati et al., 1996 ; Kambhampati et Eggleton, 2000 ; Thompson et

al., 2000). La plupart de ces analyses incluaient des représentants des différentes familles de

174 IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r ie r s c h e z l e s t e r m i t e s

termites mais proposaient des topologies différentes (Figure 4.2). De plus, mis à part l’étude morphologique de Donovan et al. (2000), ces études étaient principalement exploratoires puisqu’elles ne comprenaient qu’une ou deux portions de gènes et moins de 20 taxons.

Quelques études récentes se sont concentrées sur la reconstruction phylogénétique de familles de termites telles que les Rhinotermitidae ou les Termitidae (Miura et al., 1998 ; Noirot, 2001 ;

Aanen et al., 2002 ; Bitsch et Noirot, 2002 ; Austin et al., 2004 ; Lo et al., 2004 ; Ohkuma et al., 2004 ; Aanen et Eggleton, 2005), mais elles n’étaient pas destinées à résoudre de manière robuste les relations phylogénétiques au sein de l’intégralité du clade des termites. Ainsi, mis

à part la monophylie de certaines familles (Kalotermitidae, Hodotermitidae, Termitidae) et la proche parenté des Rhinotermitidae avec les Termitidae, aucun consensus sur la phylogénie des termites n’a été trouvé (Kambhampati et Eggleton, 2000). Ceci est particulièrement important en ce qui concerne les espèces de termites possédant des flagellés intestinaux (notamment les

Hodotermitidae, Kalotermitidae, Mastotermitidae et Termopsidae) puisqu’elles sont censées montrer les premières étapes de la diversité comportementales des termites.

Ahmad, 1950 - Krishna, 1970 Emerson and Krishna, 1975 Kambhampati et al., 1996 Mastotermitidae Mastotermitidae Kalotermitidae Mastotermitidae Hodotermitidae Hodotermitidae Termopsidae Kalotermitidae Rhinotermitidae Kalotermitidae Rhinotermitidae Serritermitidae Rhinotermitidae Serritermitidae Termitidae Termitidae Termitidae 139 genres, mandibules 10 espèces, 16S (~ 420 pb)

Donovan et al., 2000 Kambhampati and Eggleton, 2000 Thompson et al., 2000

Mastotermitidae Mastotermitidae Mastotermitidae Hodotermitidae Hodotermitidae Termopsidae Termopsidae Kalotermitidae Hodotermitidae Kalotermitidae Termopsidae Kalotermitidae Serritermitidae Serritermitidae Serritermitidae Rhinotermitidae Rhinotermitidae Rhinotermitidae Termitidae Termitidae Termitidae

49 espèces, 196 caractères 20 espèces, ND5 12 espèces, 16S et COII (~ 420 pb) (~ 1350 pb) Figure 4.2 : Principales hypothèses de relations phylogénétiques au sein des termites. Dans les deux premières hypothèses, la famille Hodotermitidae inclut les Termopsidae. Les relations phylogénétiques soulevant le plus d’incertitudes ont été colorées. 175 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

IV.2.2. Matériels et Méthodes

ǲǲ Echantillonnage

L’échantillon taxonomique du groupe interne est composé de 40 espèces, et autant de

genres, appartenant aux sept familles de termites reconnues actuellement (Tableau IV.1). Ces

espèces sont réparties de la manière suivante : deux Hodotermitidae (sur trois genres connus,

i.e. 67% des genres connus sont inclus dans cette étude), neuf Kalotermitidae (sur 21 genres,

i.e. 43%), un Mastotermitidae (sur un genre, i.e. 100%), sept Rhinotermitidae représentant

cinq des sept sous-familles du groupe (sur 13 genres, i.e. 54%), un Serritermitidae (sur deux

genres, i.e. 50%), 15 Termitidae (sur 241 genres, i.e. 6%) et cinq Termopsidae représentant les

trois sous-familles (sur cinq genres, i.e. 100%).

De récentes études moléculaires et morphologiques (e.g., Lo et al., 2000 ; Klass et Meier,

2006) ont inféré une étroite parenté entre les termites et les blattes du genre Cryptocercus. Ces

travaux sont en contradiction avec de précédentes études morphologiques et peptidiques

(Grandcolas, 1996 ; Gäde et al., 1997) qui soutiennent une position du genre Cryptocercus

nichée au sein des blattes. Par ailleurs, nous avons vu que les relations au sein des Dictyoptères

étaient elles aussi controversées. Ainsi, pour ne pas contraindre l’analyse en faveur de telle ou

telle autre hypothèse, 14 espèces ont été sélectionnées à partir d’études précédentes (Grandcolas,

1996 ; Pellens et al., 2002 ; Svenson et Whiting, 2004) pour constituer le groupe externe : 10

blattes, trois mantes et un Orthoptère (Tableau IV.1). L’Orthoptère Locusta migratoria est

utilisé comme le taxon extérieur sur lequel l’arbre sera enraciné.

Sept marqueurs moléculaires (12S, 16S, 18S, 28S, COI, COII, Cytb) ont été retenus

pour réaliser l’analyse phylogénétique des Isoptères. Ces marqueurs ont été sélectionnés

en fonction de leurs propriétés diverses laissant espérer une complémentarité dans le signal

176 IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r ie r s c h e z l e s t e r m i t e s

phylogénétique qu’ils portent. Les séquences nucléotidiques ont été obtenues en suivant les protocoles expérimentaux décrits dans le chapitre II (sous-partie Obtention des caractères moléculaires). Le Tableau IV.1 récapitule la liste des espèces intégrées dans cette étude et les marqueurs moléculaires obtenus.

Tableau IV.1 : Tableau récapitulatif des espèces de termites et du groupe externe intégrées dans cette étude, et des différents gènes obtenus pour chaque taxon (en vert).

Espèces Familles Sous-familles 12S 16S 18S 28S COI COII Cytb Locusta migratoria Acrididae Oedipodinae Metilia brunnerii Hymenopodidae Acromantinae Pseudocreobotra occellata Hymenopodidae Hymenopodinae Mantoida schraderi Mantoididae Calolampra sp Blaberidae Diplopterinae Epilampra sp Blaberidae Epilamprinae Parasphaeria boleiriana Blaberidae Zetoborinae Blattella germanica Blattellidae Blattellinae Blatta orientalis Blattidae Blattinae Pelmatosilpha guyanae Blattidae Polyzosterinae Cryptocercus sp Cryptocercidae Cryptocercinae Genre non identifié Nocticolidae Nocticolinae Therea petiveriana Polyphagidae Polyphaginae Supella longipalpa Pseudophyllodromiinae Pseudophyllodromiidae Hodotermes mossambicus Hodotermitidae Hodotermitinae Microhodotermes viator Hodotermitidae Hodotermitinae Calcaritermes temnocephalus Kalotermitidae Kalotermitinae Comatermes perfectus Kalotermitidae Kalotermitinae Cryptotermes brevis Kalotermitidae Kalotermitinae Incisitermes tabogae Kalotermitidae Kalotermitinae Kalotermes flavicollis Kalotermitidae Kalotermitinae Neotermes holmgreni Kalotermitidae Kalotermitinae Postelectrotermes howa Kalotermitidae Kalotermitinae Procryptotermes leewardensis Kalotermitidae Kalotermitinae Bifiditermes improbus Kalotermitidae Kalotermitinae Mastotermes darwiniensis Mastotermitidae Coptotermes lacteus Rhinotermitidae Coptotermitinae Heterotermes vagus Rhinotermitidae Heterotermitinae Prorhinotermes canalifrons Rhinotermitidae Prorhinotermitinae Reticulitermes santonensis Rhinotermitidae Heterotermitinae Rhinotermes marginalis Rhinotermitidae Rhinotermitinae

177 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Tableau IV.1 (suite)

Espèces Familles Sous-familles 12S 16S 18S 28S COI COII Cytb Schedorhinotermes sp Rhinotermitidae Rhinotermitinae Termitogeton sp Rhinotermitidae Termitogetoninae Serritermes serrifer Serritermitidae Macrotermes subhyalinus Termitidae Macrotermitinae Odontotermes hainanensis Termitidae Macrotermitinae Pseudacanthotermes spiniger Termitidae Macrotermitinae Sphaerotermes sphaerothorax Termitidae Macrotermitinae Constrictotermes cyphergaster Termitidae Nasutitermitinae Cornitermes cumulans Termitidae Nasutitermitinae Diwaitermes kanehirae Termitidae Nasutitermitinae Nasutitermes voeltzkowi Termitidae Nasutitermitinae Procornitermes araujoi Termitidae Nasutitermitinae Syntermes grandis Termitidae Nasutitermitinae Velocitermes sp Termitidae Nasutitermitinae Cubitermes sp Termitidae Termitinae Inquilinitermes sp Termitidae Termitinae Microcerotermes sp Termitidae Termitinae Termes hispaniolae Termitidae Termitinae Archotermopsis wroughtoni Termopsidae Termopsinae Hodotermopsis sjostedti Termopsidae Termopsinae Porotermes sp Termopsidae Porotermitinae Zootermopsis nevadensis Termopsidae Termopsinae Stolotermes brunneicornis Termopsidae Stolotermitinae

ǲǲ Méthodes phylogénétiques

Les analyses phylogénétiques ont été réalisées en utilisant l’optimisation directe

(Wheeler, 1996) telle qu’elle est implémentée dans les programmes POY 3.0.11 et POY 4

(Giribet, 2001 ; Wheeler et al., 2003) pour les analyses combinées et séparées, respectivement.

Les analyses séparées ont été réalisées sur divers postes informatiques individuels et diverses

versions de POY 4 ont été utilisées, ce dernier étant en cours de développement. Cependant,

l’utilisation de diverses versions n’a engendré aucun biais dans les résultats des analyses. La

stratégie de recherche pour chaque analyse séparée a consisté à construire 100 arbres de Wagner

sur lesquels du réarrangement de branches (TBR) a été effectué. Les 100 arbres ainsi obtenus

178 IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r ie r s c h e z l e s t e r m i t e s

étaient alors soumis à l’algorithme de « tree fusing ». Quatre jeux de paramètres différents (111,

211, 221 et 421) ont été utilisés pour chaque marqueur afin d’évaluer la stabilité des analyses séparées. Les marqueurs codants pour des protéines ont été analysés avec le logiciel TNT

(Goloboff et al., 2003). Là encore, 100 réplications ont été effectuées avec du réarrangement de branches (TBR) et couplées aux algorithmes de « tree fusing » et de « ratchet ». Les commandes sont fournies en Annexe VI sachant que les principales commandes utilisées dans POY étaient les suivantes :

‘read (“fichiers_de_données”)

transform (tcm:(1,1))

build (all, 100)

swap (all)

fuse (iterations : 300, swap (all))

select ()’

Les analyses combinées ont été menées en parallèle sur un cluster de la Brigham Young

University (Dell 1855 Blade Cluster, 1260 Pentium EM64T Xeon processors @ 3,6 GHz,

610 compute nodes, 2520 GB de mémoire totale). Les marqueurs codants pour des protéines

(Cytochrome Oxydase sous-unités I et II et Cytochrome b) ont été alignés en fonction du cadre de lecture des codons à l’aide du programme Sequencher 4.0 (Genecodes, 1999) et traités en tant que données préalignées dans POY (option « prealigned »). Les séquences de la grande sous- unité ribosomale nucléaire (28S) ont été partitionnées en quatre fragments (approximativement les régions A, B, C et DEF) correspondant aux quatre régions séquencées séparément et non chevauchantes. Toutes les séquences ribosomales (12S, 16S, 18S et 28S) ont été alignées de manière préliminaire avec Muscle v3.6 (Edgar, 2004), puis les séquences de 16S, de18S, de

28SA et de 28SDEF ont été partitionnées en fonction de régions hautement conservées. Cette pratique permet de réduire le temps de traitement des analyses phylogénétiques et évite au

179 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

logiciel de considérer, à tort, des portions de séquences comme homologues en cas de données

manquantes.

Les paramètres de l’analyse combinée étaient les suivants :

‘-fitchtrees -numslaveprocesses 50 -onan -onannum 1 -parallel -noleading

-norandomizeoutgroup -sprmaxtrees 1 -impliedalignment -tbrmaxtrees 1 -maxtrees 5

-holdmaxtrees 25 -slop 25 -checkslop 10 -buildspr -buildmaxtrees 2 -replicates 100 -stopat

50 -multirandom -treefuse -fuselimit 10 -fusemingroup 5 -fusemaxtrees 50 -ratchetspr 2

-ratchettbr 2 -checkslop 10 -repintermediate -terminalsfile taxa.txt -minterminals 10 -time

-indices -stats -molecularmatrix 111.txt -seed -1 -phastwincladfile termites111.wcl’

Une analyse de sensibilité a été conduite afin de tester la stabilité des conclusions

phylogénétiques en fonction de différents coûts d’évènements d’insertion-délétion et de

substitution. Dix jeux de paramètres (gap : transversion : transition) ont été testés ainsi : 111,

222 (avec un coût d’extension des gaps de 1), 211, 221, 421 et 16-41 avec un coût d’extension

des gaps égal à leur coût d’ouverture et deux fois moins élevé que celui-ci pour ces quatre

derniers paramètres (appelés ensuite 211x, 221x, 421x, 16-41x). Les valeurs de Bootstrap pour

1000 réplications (Felsenstein, 1985), et celles de Bremer et de Bremer partitionné (Bremer,

1988, 1994; Baker et DeSalle, 1997) ont été calculées à l’aide de PAUP 4.0b10 (Swofford, 1998)

et TreeRot.v2b (Sorenson, 1999), respectivement. Pour ce faire, l’alignement impliqué fourni

par POY a été utilisé. Les paramètres par défaut ont été utilisés dans TreeRot.v2b.

Deux analyses additionnelles ont été réalisées à partir d’alignements statiques obtenus

via le logiciel Muscle v3.6 avec les paramètres par défaut. L’analyse bayésienne a été conduite

à l’aide du logiciel MrBayes v3.0b4 (Huelsenbeck et Ronquist, 2001), alors que PHYML

v2.4.4 (Guindon et Gascuel, 2003) a été utilisé pour l’analyse effectuée en maximum de

vraisemblance. Pour chacune de ces analyses, Modeltest v3-06 (Posada et Crandall, 1998) a été

180 IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r ie r s c h e z l e s t e r m i t e s

utilisé pour déterminer le model s’ajustant le mieux aux données. Le modèle GTR (General

Time Reversible) avec une proportion de sites invariants et un taux de variation entre sites distribué selon une loi gamma (GTR + I + G) s’est révélé être le meilleur modèle parmi les modèles étudiés. Pour l’analyse réalisée en maximum de vraisemblance, les valeurs de Bootstrap pour 1000 réplications ont été calculées avec PHYML v2.4.4. Dans l’analyse bayésienne, les paramètres du modèle GTR + I + G ont été estimés indépendamment pour chaque marqueur moléculaire durant la recherche de la topologie optimale. Les commandes de ces deux analyses sont fournies dans l’Annexe VI.

IV.2.3. Résultats

ǲǲ Analyses séparées

Sept marqueurs ont été retenus pour cette étude et 269 séquences ont été générées au cours de ce travail (Tableau IV.2). 61 séquences ont été récupérées sur Genbank ou ont été aimablement fournies par Gavin Svenson. Chaque taxon dépourvu de données manquantes est donc documenté par environ 7000 paires de bases. Les longueurs moyennes de chaque séquence ou fragment sont fournies dans le Tableau IV.2, ainsi que les distances moyennes entre séquences. Lorsque ces distances sont normalisées en fonction de la longueur des séquences (Tableau IV.2), nous obtenons une valeur témoignant du degré de conservation de chaque séquence (ou fragment). Sur les 27 fragments définis, les 16 les plus conservés correspondent à des portions du 18S ou du 28S. On s’attend donc à ce que ces deux marqueurs soient particulièrement informatifs pour les nœuds les plus profonds de l’arbre. Toutefois il est intéressant de noter que trois des cinq fragments les moins conservés appartiennent au 28S. De même, 12S et Cytochrome b ont des degrés de conservation équivalents.

181 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Tableau IV.2 : Liste des marqueurs moléculaires utilisés dans cette étude accompagnés de quelques statistiques élémentaires. La distance normalisée correspond à la distance moyenne entre séquences divisée par la longueur moyenne des séquences.

Nombre de Nombre de Longueur Distance Distance Marqueurs séquences séquences moyenne en bp moyenne normalisée générées récupérées (min-max) (min-max) 12S 37 9 358 (348-365) 78 (2-135) 0,218 16S - 1 31 (30-33) 4 (0-11) 0,129 16S 16S - 2 37 11 257 (235-270) 66 (0-103) 0,257 16S - 3 94 (91-100) 13 (0-26) 0,138 18S - 1 84 (83-89) 5 (0-23) 0,060 18S - 2 52 (52-52) 0 (0-4) 0 18S - 3 218 (218-220) 1 (0-12) 0,005 18S - 4 509 (507-511) 7 (0-40) 0,014 18S 43 10 18S - 5 413 (386-460) 28 (0-95) 0,068 18S - 6 28 (28-28) 0 (0-1) 0 18S - 7 490 (486-499) 13 (0-51) 0,027 18S - 8 73 (72-73) 1 (0-6) 0,014 28SA - 1 236 (236-238) 8 (0-24) 0,034 28SA - 2 104 (102-107) 13 (0-38) 0,125 28SA - 3 19 (18-19) 1 (0-5) 0,053 28SA - 4 28 (28-28) 1 (0-4) 0,036 28SB 533 (503-584) 213 (60-298) 0,400 28SC 369 (342-421) 63 (0-188) 0,171 28S 43 10 28SDEF - 1 22 (22-23) 2 (0-6) 0,091 28SDEF - 2 13 (11-13) 0 (0-5) 0 28SDEF - 3 782 (771-815) 43 (0-137) 0,055 28SDEF - 4 123 (113-156) 27 (0-92) 0,220 28SDEF - 5 28 (28-28) 0 (0-1) 0 28SDEF - 6 20 (18-22) 6 (0-14) 0,3 1179 (1179- COI 40 7 186 (0-285) 0,158 1179) COII 39 7 674 (669-675) 168 (0-260) 0,249 CYTB 30 7 307 (307-307) 66 (0-95) 0,215 TOTAL 269 61 7044

Figure 4.3 (ci-contre à droite) : Topologie optimale obtenue suite à l’analyse cladistique du 12S en optimisation directe (paramètres 111, L = 1539 pas). La stabilité des clades est illustrée grâce à des diagrammes de stabilité, ou « Navajo Rugs », avec le code suivant : noir = monophylie, gris = paraphylie, blanc = polyphylie. En mauve : Mastotermitidae ; en bleu foncé : Kalotermitidae ; en vert : Hodotermitidae ; en orange : Termopsidae ; en bleu clair : Rhinotermitidae ; en rose : Termitidae.

182 IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r ie r s c h e z l e s t e r m i t e s

Locusta_migratoria Supella_longipalpa 111 211 Therea_petiveriana 22144221 Blattella_germanica 12S Epilampra_sp. Parasphaeria_boleiriana Mantoida_schraderi Un arbre optimal Pseudocreobotra_occellata Metilia_brunnerii de 1539 pas a Pelmatosilpha_guyanae été obtenu avec Blatta_orientalis Mastotermes_darwiniensis les paramètres Stolotermes_brunneicornis 111 (Figure 4.3). Porotermes_sp. Hodotermopsis_sjoestedti La monophylie des Microhodotermes_viator termites est retrouvée Hodotermes_mossambicus Kalotermes_flavicollis et constitue un résultat Neotermes_holmgreni très stable. La position de Postelectrotermes_howa Comatermes_perfectus Mastotermes darwiniensis, Calcaritermes_temnocephalus taxon à divergence la plus Incisitermes_tabogae Procryptotermes_leewardensis précoce chez les termites Cryptotermes_brevis Zootermopsis_nevadensis est un résultat parfaitement Archotermopsis_wroughtoni stable. Hodotermitidae Schedorhinotermes_sp. Rhinotermes_marginalis et Kalotermitidae forment Reticulitermes_santonensis également deux groupes Pseudacanthotermes_spiniger Macrotermes_subhyalinus monophylétiques, alors que les Odontotermes_hainanensis Termopsidae forment un groupe Sphaerotermes_sphaerothorax Prorhinotermes_canalifrons polyphylétique avec ce seul marqueur. Heterotermes_vagus Cette polyphylie est due au clade Coptotermes_lacteus Cubitermes_sp. (Archotermopsis - Zootermopsis). Le clade Velocitermes_sp. (Rhinotermitidae + Termitidae) est très Nasutitermes_voeltzkowi Diwaitermes_kanehirae fortement soutenu par l’analyse du 12S. Toutefois, Termes_hispaniolae les familles Rhinotermitidae et Termitidae sont toutes Microcerotermes_sp. Inquilinitermes_sp. deux polyphylétiques. La position phylogénétique des Procornitermes_araujoi Macrotermitinae, qui est d’ailleurs très instable, en est la Cornitermes_cumulans principale responsable. Termitinae et Nasutitermitinae forment un groupe monophylétique extrêmement stable. La portion du 12S utilisée se révèle donc extrêmement informative et ce, à des niveaux très différents de l’arbre.

183 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Locusta_migratoria 111 211 Blattella_germanica 22144221 Supella_longipalpa Cryptocercus_sp. 16S Blatta_orientalis Pelmatosilpha_guyanae Un arbre optimal Epilampra_sp. de 1898 pas a Parasphaeria_boleiriana Calolampra_sp. été obtenu avec Therea_petiveriana les paramètres Nocticolidae Pseudocreobotra_occellata 111 (Figure 4.4). Metilia_brunnerii La monophylie des Mantoida_schraderi Mastotermes_darwiniensis termites est retrouvée Porotermes_sp. et constitue un Microhodotermes_viator Zootermopsis_nevadensis résultat très stable. Archotermopsis_wroughtoni Les Kalotermitidae Kalotermes_flavicollis forment un groupe Calcaritermes_temnocephalus Neotermes_holmgreni monophylétique se Postelectrotermes_howa trouvant en position de Cryptotermes_brevis Incisitermes_tabogae groupe-frère d’un clade Procryptotermes_leewardensis formé par les Termopsidae Bifiditermes_improbus Serritermes_serrifer et les Hodotermitidae. Ce Schedorhinotermes_sp. résultat est relativement stable Rhinotermes_marginalis Termitogeton_sp. mais les relations au sein des Reticulitermes_santonensis Kalotermitidae le sont beaucoup Nasutitermes_voeltzkowi moins. Le clade (Serritermitidae Velocitermes_sp. Constrictotermes_cyphergaster + Rhinotermitidae + Termitidae) est Diwaitermes_kanehirae également fortement soutenu par l’analyse Cornitermes_cumulans Procornitermes_araujoi du 16S avec Serritermes en position de Microcerotermes_sp. groupe-frère du clade (Rhinotermitidae + Syntermes_grandis Prorhinotermes_canalifrons Termitidae). Les familles Rhinotermitidae et Termes_hispaniolae Termitidae sont toutes deux polyphylétiques et Inquilinitermes_sp. Heterotermes_vagus présentent des relations relativement instables avec Coptotermes_lacteus ce seul jeu de données. Comme pour le 12S, mais à Macrotermes_subhyalinus Pseudacanthotermes_spiniger un degré moindre, la portion de 16S utilisée soutient Odontotermes_hainanensis à la fois des relations phylogénétiques profondes Figure 4.4 : Topologie optimale obtenue suite à l’analyse et d’autres plus apicales (e.g., (Schedorhinotermes cladistique du 16S en optimisation directe (paramètres 111, L = 1898 pas). Légende identique à celle présentée - Rhinotermes), (Coptotermes - Heterotermes) ou sur la Figure 4.3 avec les Serritermitidae en gris. encore (Termes - Inquilinitermes)).

184 IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r ie r s c h e z l e s t e r m i t e s

Locusta_migratoria 111 211 221421 Pelmatosilpha_guyanae Blatta_orientalis Therea_petiveriana Mantoida_schraderi 18S Pseudocreobotra_occellata Metilia_brunnerii Un arbre optimal de Blattella_germanica Supella_longipalpa 959 pas a été obtenu Nocticolidae avec les paramètres Calolampra_sp Parasphaeria_boleiriana 111 (Figure 4.5). La Epilampra_sp Cryptocercus_sp monophylie des termites Mastotermes_darwiniensis est retrouvée et constitue Stolotermes_brunneicornis Porotermes_sp un résultat très stable. Les Hodotermopsis_sjoestedti Microhodotermes_viator Hodotermitidae forment Hodotermes_mossambicus un groupe monophylétique Zootermopsis_nevadensis Archotermopsis_wroughtoni très stable. Les Termopsidae Kalotermes_flavicollis Calcaritermes_temnocephalus sont paraphylétiques mais Postelectrotermes_howa le clade (Termopsidae + Bifiditermes_improbus Procryptotermes_leewardensis Hodotermitidae) est retrouvé Incisitermes_tabogae dans les quatre jeux de paramètres Neotermes_holmgreni Comatermes_perfectus testés. Les Kalotermitidae sont Velocitermes_sp Cubitermes_sp paraphylétiques et les relations Cryptotermes_brevis internes à cette famille sont Nasutitermes_voeltzkowi Diwaitermes_kanehirae très instables. Deux espèces de Constrictotermes_cyphergaster Procornitermes_araujoi Termitidae (Velocitermes sp. et Syntermes_grandis Cubitermes sp.) sont nichées au Cornitermes_cumulans Inquilinitermes_sp sein des Kalotermitidae et forment Termes_hispaniolae Termitogeton_sp un groupe monophylétique très stable Serritermes_serrifer avec le Kalotermitidae Cryptotermes brevis. Microcerotermes_sp Prorhinotermes_canalifrons Mis à part les deux espèces de Termitidae Reticulitermes_santonensis Heterotermes_vagus précédemment citées, la monophylie du clade Coptotermes_lacteus formé de Serritermes serrifer, des Rhinotermitidae Schedorhinotermes_sp Rhinotermes_marginalis et des autres Termitidae constitue un résultat très Pseudacanthotermes_spiniger stable. Enfin, contrairement aux deux marqueurs Odontotermes_hainanensis Macrotermes_subhyalinus précédents, le 18S ne soutient pas la position de Figure 4.5 : Topologie optimale obtenue suite à l’analyse Mastotermes darwiniensis comme première lignée cladistique du 18S en optimisation directe (paramètres 111, L = 959 pas). Légende identique à celle présentée divergente au sein des termites. Comme pour les sur la Figure 4.3 avec les Serritermitidae en gris. marqueurs précédents, quelques nœuds profonds et d’autres apicaux sont fortement soutenus par l’analyse du 18S.

185 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Locusta_migratoria 111 211 Blattella_germanica 221421 Parasphaeria_boleiriana Calolampra_sp 28S Epilampra_sp Mantoida_schraderi Deux arbres Metilia_brunnerii Pseudocreobotra_occellata optimaux de Therea_petiveriana Blatta_orientalis 3004 pas, dont le Nocticolidae strict consensus est Supella_longipalpa Pelmatosilpha_guyanae représenté sur la Figure Cryptocercus_sp 4.6, ont été obtenus avec Mastotermes_darwiniensis Porotermes_sp les paramètres 111. La Stolotermes_brunneicornis monophylie des termites Hodotermes_mossambicus Microhodotermes_viator forme un résultat très Hodotermopsis_sjoestedti Archotermopsis_wroughtoni stable, tout comme la position Zootermopsis_nevadensis de Mastotermes darwiniensis Kalotermes_flavicollis Calcaritermes_temnocephalus en tant que première lignée Incisitermes_tabogae divergente au sein des termites. Bifiditermes_improbus Cryptotermes_brevis La position de groupe-frère des Postelectrotermes_howa termites occupée par Cryptocercus Procryptotermes_leewardensis Comatermes_perfectus sp. constitue, pour la première Neotermes_holmgreni Prorhinotermes_canalifrons fois de ces analyses séparées, un Termitogeton_sp résultat parfaitement stable. Les Rhinotermes_marginalis Schedorhinotermes_sp monophylies des Hodotermitidae Reticulitermes_santonensis et du clade (Hodotermitidae + Coptotermes_lacteus Heterotermes_vagus Termopsidae) sont fortement soutenues Pseudacanthotermes_spiniger par ce marqueur, les Termopsidae Macrotermes_subhyalinus Odontotermes_hainanensis étant paraphylétiques par rapport aux Cubitermes_sp Microcerotermes_sp Hodotermitidae. De même, les monophylies Inquilinitermes_sp des Termitidae et du clade (Rhinotermitidae Termes_hispaniolae Diwaitermes_kanehirae + Termitidae) sont retrouvées de manière très Constrictotermes_cyphergaster stable, les Rhinotermitidae étant paraphylétiques Nasutitermes_voeltzkowi Syntermes_grandis en regard des Termitidae. Enfin, la monophylie des Cornitermes_cumulans Kalotermitidae est également retrouvée par cette analyse, Procornitermes_araujoi Velocitermes_sp mais constitue un résultat légèrement moins stable Figure 4.6 : Consensus strict des deux arbres optimaux (L = 3004 pas) obtenus suite à l’analyse cladistique du que les précédents. De même, la position du clade 28S en optimisation directe (paramètres 111). Légende (Hodotermitidae + Termopsidae) en tant que identique à celle présentée sur la Figure 4.3. seconde lignée divergente des termites est un résultat moyennement stable.

186 IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r ie r s c h e z l e s t e r m i t e s

L’étude des séquences codantes a révélé que peu d’évènements d’insertion-délétion (voire aucun) ont façonné l’évolution de ces séquences. Dès lors, et de manière relativement attendue, les analyses en 111 et 211 d’une part, et 221 et 421 d’autre part, ont fourni des résultats exactement équivalents en terme de topologie. De ce fait, les « Navajo Rugs » dessinés sur les figures présentant les résultats des traitements des séquences codant pour les cytochromes oxydases et le cytochrome b ne contiennent que deux cases (paramètres 111 et 221). Représenter les quatre cases nous aurait amené à surestimer la stabilité des résultats. En contrepartie, la stabilité de ces trois analyses ne sera que faiblement évaluée.

187 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Locusta_migratoria 111 221 Cryptocercus_sp. Blatta_orientalis COI Kalotermes_flavicollis Postelectrotermes_howa Calcaritermes_temnocephalus Neotermes_holmgreni Mastotermes_darwiniensis Pelmatosilpha_guyanae Supella_longipalpa Metilia_brunnerii Mantoida_schraderi Pseudocreobotra_occellata Calolampra_sp. Epilampra_sp. Parasphaeria_boleiriana Blattella_germanica Therea_petiveriana Comatermes_perfectus Cryptotermes_brevis Incisitermes_tabogae Procryptotermes_leewardensis Porotermes_sp. Archotermopsis_wroughtoni Zootermopsis_nevadensis Hodotermes_mossambicus Microhodotermes_viator Rhinotermes_marginalis Schedorhinotermes_sp. Prorhinotermes_canalifrons Deux arbres optimaux Reticulitermes_santonensis Coptotermes_lacteus Heterotermes_vagus de 4638 pas ont été obtenus Macrotermes_subhyalinus Sphaerotermes_sphaerothorax lors de l’analyse du COI avec les Odontotermes_hainanensis Pseudacanthotermes_spiniger paramètres 111. Le strict consensus Syntermes_grandis Inquilinitermes_sp. de ces deux arbres est représenté Termes_hispaniolae Constrictotermes_cyphergaster sur la Figure 4.7. La monophylie des Velocitermes_sp. Microcerotermes_sp. termites n’est pas retrouvée. Seules les Cubitermes_sp. Cornitermes_cumulans familles Hodotermitidae et Termitidae sont Diwaitermes_kanehirae Procornitermes_araujoi

monophylétiques. Ces résultats sont retrouvés Figure 4.7 : Consensus strict des deux arbres optimaux (L = 4638 pas) obtenus suite à l’analyse cladistique du COI, les dans les deux jeux de pondération. séquences ayant été alignées a priori de l’analyse (paramètres 111). Légende identique à celle présentée sur la Figure 4.3.

188 IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r ie r s c h e z l e s t e r m i t e s

Locusta_migratoria 111 221 Mantoida_schraderi Metilia_brunnerii COII Pseudocreobotra_occellata Blatta_orientalis Blattella_germanica Cryptocercus_sp Epilampra_sp Parasphaeria_boleiriana Pelmatosilpha_guyanae Supella_longipalpa Therea_petiveriana Hodotermopsis_sjoestedti Mastotermes_darwiniensis Archotermopsis_wroughtoni Zootermopsis_nevadensis Quatre arbres optimaux Hodotermes_mossambicus Microhodotermes_viator de 3514 pas, dont le strict Calcaritermes_temnocephalus Kalotermes_flavicollis Incisitermes_tabogae consensus est présenté sur Cryptotermes_brevis Procryptotermes_leewardensis la Figure 4.8, ont été obtenus Bifiditermes_improbus Comatermes_perfectus suite à l’analyse du COII avec les Neotermes_holmgreni Postelectrotermes_howa paramètres 111. La monophylie des Termitogeton_sp Serritermes_serrifer termites est retrouvée dans les deux Prorhinotermes_canalifrons Rhinotermes_marginalis jeux de paramètres. Les monophylies des Schedorhinotermes_sp Heterotermes_vagus familles Hodotermitidae, Kalotermitidae Coptotermes_lacteus Reticulitermes_santonensis et Termitidae sont également soutenues Macrotermes_subhyalinus Odontotermes_hainanensis Pseudacanthotermes_spiniger par les deux analyses, comme la monophylie Inquilinitermes_sp Syntermes_grandis du clade (Serritermes serrifer + Rhinotermitidae Constrictotermes_cyphergaster Nasutitermes_voeltzkowi + Termitidae). La stabilité des trois nœuds les Microcerotermes_sp Cornitermes_cumulans plus profonds au sein des termites ne semble pas très Diwaitermes_kanehirae Procornitermes_araujoi élevée pour ce seul marqueur. Figure 4.8 : Consensus strict des quatre arbres optimaux (L = 3514 pas) obtenus suite à l’analyse cladistique du COII, les séquences ayant été alignées a priori de l’analyse (paramètres 111). Légende identique à celle présentée sur la Figure 4.3 avec les Serritermitidae en gris.

189 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Locusta_migratoria 111 221 Cryptocercus_sp Cytb Blatta_orientalis Parasphaeria_boleiriana

Pelmatosilpha_guyanae

Supella_longipalpa

Therea_petiveriana

Neotermes_holmgreni

Postelectrotermes_howa

Hodotermopsis_sjoestedti

Kalotermes_flavicollis

Mastotermes_darwiniensis

Calcaritermes_temnocephalus

Comatermes_perfectus

Cryptotermes_brevis

Incisitermes_tabogae

Bifiditermes_improbus Seize arbres optimaux de Procryptotermes_leewardensis Archotermopsis_wroughtoni

1152 pas ont été obtenus Zootermopsis_nevadensis

Porotermes_sp avec les paramètres 111. Le Stolotermes_brunneicornis strict consensus de ces 16 arbres Hodotermes_mossambicus Microhodotermes_viator

est représenté sur la Figure 4.9. La Schedorhinotermes_sp

Termitogeton_sp monophylie des termites est retrouvée, Prorhinotermes_canalifrons ainsi qu’avec le second jeu de paramètres. Macrotermes_subhyalinus Pseudacanthotermes_spiniger

La monophylie des Hodotermitidae et Coptotermes_lacteus

du clade (Rhinotermitidae + Termitidae) Odontotermes_hainanensis Constrictotermes_cyphergaster

est retrouvée dans chacune des deux analyses. Velocitermes_sp

Cornitermes_cumulans Les Kalotermitidae sont monophylétiques, alors Diwaitermes_kanehirae que les Termopsidae, les Rhinotermitidae et les Inquilinitermes_sp Termes_hispaniolae

Termitidae sont polyphylétiques. Figure 4.9 : Consensus strict des seize arbres optimaux (L = 1152 pas) obtenus suite à l’analyse cladistique du cytochrome b, les séquences ayant été alignées a priori de l’analyse (paramètres 111). Légende identique à celle présentée sur la Figure 4.3.

190 IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r ie r s c h e z l e s t e r m i t e s

ǲǲ Analyses combinées

Un seul arbre optimal de 17347 pas (IC = 0,28 ; IR = 0,44) a été obtenu suite à l’analyse phylogénétique des données combinées sous les paramètres 111 (Figure 4.10). La monophylie des termites, avec Cryptocercus en position de groupe-frère, est soutenue par cette analyse. Au sein des termites, Mastotermes darwiniensis est en position de groupe-frère de tous les autres termites. Parmi ces derniers, les Kalotermitidae forment le groupe-frère des autres termites, une position qui n’a jamais été postulée jusqu’à présent (cf. Figure 4.2). La monophylie des familles

Kalotermitidae, Hodotermitidae et Termitidae est attestée, alors que les familles Termopsidae et Rhinotermitidae sont paraphylétiques vis-à-vis des Hodotermitidae et Termitidae, respectivement. Au sein des Termitidae, les Macrotermitinae et les Nasutitermitinae sont

également paraphylétiques. Parmi les Rhinotermitidae, la monophylie de deux sous-familles a été testée. La monophylie des Rhinotermitinae est fortement soutenue alors que celle des

Heterotermitinae est rejetée. Une relation de groupe-frère entre les genres Prorhinotermes et

Termitogeton est également bien soutenue. La majorité des clades ont des valeurs de Bootstrap supérieures à 50% et des valeurs de Bremer élevées (Figure 4.10). Seuls deux clades présentent des valeurs de Bootstrap inférieures à 50%, et 29 noeuds (soit 57% des noeuds) sont soutenus par des valeurs de Bremer supérieures ou égales à 15. Parmi ces 29 noeuds figurent ceux soutenant la monophylie des termites, des Kalotermitidae et des Hodotermitidae (valeurs de Bremer de

55, 27 et 73, respectivement). Les nœuds profond portant les numéros 14, 23, 24, 30 et 31 ont

également de fortes valeurs de Bremer : 52, 22, 25, 45 et 15, respectivement. Les valeurs de

Bremer partitionnés (BP) sont listées dans le Tableau IV.3.

Aucune tendance spécifique ne peut être mise en évidence, révélant qu’un même marqueur peut être informatif à différents niveaux de l’arbre. Mis à part le Cytochrome b, chaque marqueur moléculaire soutient quelques nœuds profonds et d’autres en positions plus apicales, mais jamais tous les nœuds. Par exemple, le COII soutient le nœud 13 (PB = 13)

191 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Locusta migrator ia

100-104 Mantoida schrade ri

1 100-44 Metilia brunnerii 2 Pseudocreobotra occella ta 100-34 Therea petiverian a 4 100-58 Supella longipalp a 5 Nocticolida e Pelmatosilpha guyan ae 100-48 71-7 Blattella germanic a 3 7 100-58

8 100-75 Parasphaeria boleiriana 99-23 Epilampra sp . 100-43 9 10 6 Calolampra sp. Blatta orientali s

53-4 Cryptocercus sp. 11 Mastotermes darwiniens is 100-41 Kalotermes flavicoll is 100-27 12 Calcaritermes temnocepha lus 15 90-14 88-8 Comatermes perfectu s 100-55 16 18 71-8 Neotermes holmgre ni 13 95-19 19 Postelectrotermes how a 17 Bifiditermes improbu s 78-4 Cryptotermes brev is 20 78-7 21 47-5 Incisitermes taboga e 100-52 22 Procryptotermes leewarden sis 14 79-6 Hodotermopsis sjoste dti 25 100-63 Porotermes sp . 100-25 26 Stolotermes brunneicorn is 24 100-73 Hodotermes mossambic us 28 81-11 Microhodotermes viat or 27 99-22 100-43 Archotermopsis wroughto ni 29 23 Zootermopsis nevadens is Serritermes serrife r Reticulitermes santonens is 100-45 he 100-25 Coptotermes lacteu s co 30 34 Heterotermes vagu s he 96-15 63-9 100-50 Rhinotermes margina lis 31 33 rh 95-22 36 Schedorhinotermes s p. 35 95-13 Prorhinotermes canalifro ns pr 67-13 37 32 Termitogeton sp. te Sphaerotermes sphaerotho rax Pseudacanthotermes spiniger 75-8 98-16 ma 38 40 96-17 Macrotermes subhyalinus 41 Odontotermes hainanens is 73-4 tn 39 Cubitermes sp . Nasutitermes voeltzko wi 94-11 96-15 44 Constrictotermes cyphergas ter 42 94-7 45 Velocitermes sp . 72-8 Syntermes grand is 43 84-8 Procornitermes araujoi na 47 100-26 46-4 48 100-66C ornitermes cumulan s 200 pas 46 49 Diwaitermes kanehir ae

56-5 Microcerotermesp . 50 96-13 Inquilinitermes s p. tn 51 Termes hispaniola e

Figure 4.10 : Topologie optimale (L = 17347 pas) obtenue suite à l’analyse cladistique combinée des données moléculaires sous les paramètres 111. Les chiffres au dessus des branches correspondent aux valeurs de Bootstrap (à gauche) et de Bremer (à droite). Le numéro de chaque nœud est figuré sous les branches. Les sous-familles de Rhinotermitidae et de Termitidae sont mentionnées avec les abréviations suivantes : he : Heterotermitinae ; co : Coptotermitinae ; rh : Rhinotermitinae ; pr : Prorhinotermitinae ; te : Termitogetoninae ; ma : Macrotermitinae ; tn : Termitinae ; na : Nasutitermitinae.

192 IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r ie r s c h e z l e s t e r m i t e s

mais pas le nœud 14 (PB = -12). Ces résultats plaident en faveur d’approches combinées.

Finalement, ces chiffres montrent que le 12S et le 28S apportent plus de 40% du signal

((316,3+295)*100/1381 = 44,3). Cependant, si le soutien apporté par chaque marqueur est normalisé par le nombre de caractères informatifs, alors le 12S, le 16S et le 18S se révèlent être les plus informatifs alors que les COI et COII sont les marqueurs les moins informatifs de ce jeu de données.

Tableau IV.3 : Valeurs de Bremer partitionné pour les différents marqueurs génétiques. « ∑ Bremer » est la valeur totale de Bremer pour chaque partition et « % » correspond au pourcentage des valeurs de Bremer que chaque partition soutient, normalisé par le nombre de caractères informatifs. Ainsi, pour toute partition i, on a : %i = ((∑ Bremer i/∑ Bremer TOTAL*100)/Ni) où Ni est le nombre de caractères informatifs de la partition i. Caractères 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 / Nœuds 12S 25 22 2 4 0 3 6 14 9 0 3 0 0 25 2,3 2 -3 0 -9 16S 24 16 9 3 17 5 4 11 14 10 -1 7 9 0 9 5 6 2 -3 18S 13 1 6 4 7 5 -5 27 4 3 -1 23 14 8 -1 1 0 0 0 28S 8 12 5 10 34 25 -2 1 50 7 4 5 20 31 6,5 4 0,5 0 2 COI 22 -5 8 11 0 2 6 4 -3 3 -3 7 -9 0 -4 -3 1 0 3 COII 12 -2 18 -1 0 0 -9 1 -6 0 0 -7 13 -12 13 2 11,5 1 10 CYTB 0 0 0 3 0 3 7 0 7 0 2 6 8 0 1 3 3 5 5 TOT 104 44 48 34 58 43 7 58 75 23 4 41 55 52 27 14 19 8 8

Caractères 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 39 / Nœuds 12S 0 0 -2 6 12 7 28 7 24 17 0 0 10 3 13 15 38 0 3 -1 16S 2 6 -3 6 0 0 0 0 5 15 9 6 0 0 0 7 0 5 0 0 18S 0 0 0 -1 4 -1 2 1 9 3 7 0 0 0 0 -2 0 2 0 0 28S 0 0 2 -3 13 -2 9 -2 10 4 0 0 0 0 0 7 0 1 0 0 COI 0 0 4 9 0 0 0 0 15 -1 0 0 3 6 12 2 12 0 5 5 COII -1 5 4 2 -5 0 0 3 0 0 29 9 0 0 0 -3 0 4 0 0 CYTB 3 -4 0 3 1 2 24 2 10 5 0 0 0 0 0 -4 0 1 0 0 TOT 4 7 5 22 25 6 63 11 73 43 45 15 13 9 25 22 50 13 8 4

Caractères ∑ 40 41 42 43 44 45 46 47 48 49 50 51 % / Nœuds bremer 12S 11 2 3 6 6 0 0 0 0 -7 0 10 316,3 8 16S 0 7 0 0 0 7 1 3 5,5 8 2 0 238,5 5,6 18S 0 2 0 -0,5 -6 0 0 1 0 -1 1 -1 128,5 5,2 28S 0 4 2 2 6 0 2 2 2 4 4 5 295 2,9 COI 5 -1 6 0,5 9 0 -5 5 13 35 -1 -1 177,5 2,5 COII 0 1 0 0 0 0 4 -3 5,5 25 -1 0 123 2,1 CYTB 0 2 0 0 0 0 2 0 0 2 0 0 102 4,7 TOT 16 17 11 8 15 7 4 8 26 66 5 13 1381 193 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Les analyses de sensibilité ont été effectuées afin d’évaluer la stabilité de notre hypothèse

phylogénétique. Les résultats sont présentés sur la Figure 4.11 sous la forme de Navajo Rugs.

Les résultats sont relativement stables. La monophylie des Isoptères, des Kalotermitidae, des

Hodotermitidae et des Termitidae est retrouvée dans au moins huit des dix jeux de paramètres

testés. Le clade (Termopsidae + Hodotermitidae) est également très stable, tout comme le

clade comprenant Serritermes serrifer, les Rhinotermitidae et les Termitidae. Les positions

de Mastotermes darwiniensis et des Kalotermitidae en tant que première et seconde lignées à

diverger respectivement au sein des termites apparaissent également comme étant des résultats

stables.

Les nœuds les plus profonds ne sont pas soutenus dans les deux analyses réalisées avec un

coût d’ouverture de gap de 16. Ceci est dû au placement du termite Sphaerotermes sphaerothorax

au sein des mantes. Ce termite n’est représenté dans le jeu de données que par une portion du

COI et par le 12S. Ce placement suspect, obtenu uniquement avec les deux jeux de paramètres

les plus extrêmes, pourrait donc être lié à la faible quantité de données récoltées pour ce taxon.

Une rapide analyse combinant le 12S et le COI (paramètres 16-41) ne révèle aucun placement

suspect de Sphaerotermes sphaerothorax, suggérant un effet des données manquantes.

Au sein des termites, deux positions phylogénétiques pour Serritermes serrifer sont

également soutenues par les différentes analyses : soit en tant que groupe-frère du clade

(Rhinotermitidae + Termitidae), soit niché au sein des Rhinotermitidae en position de groupe-

frère de Termitogeton sp. Le premier résultat est soutenu par les analyses 111, 222x, 211x, 421

et 16-41x, alors que le second est obtenu avec les paramètres 211, 221, 221x, 421x et 16-41.

Enfin les analyses au sein des Termopsidae ne sont pas très stables en ce sens que pas oinsm

de cinq clades différents apparaissent comme étant le groupe-frère des Hodotermitidae dans

au moins une analyse. Cependant, les Termopsidae apparaissent systématiquement comme

formant un groupe paraphylétique, excepté dans l’un des deux arbres les plus parcimonieux

194 IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r ie r s c h e z l e s t e r m i t e s

de l’analyse 221x où ils sont monophylétiques. La paraphylie des Termopsidae semble donc

être également un résultat stable.

Locusta migratoria 111 222 Mantoida schraderi 211 211 Metilia brunnerii 221 221 Pseudocreobotra occellata Therea petiveriana 421 421 Supella longipalpa 1641 1641 Nocticolidae Pelmatosilpha guyanae Blattella germanica Parasphaeria boleiriana Epilampra sp. Calolampra sp. Blatta orientalis Cryptocercus sp. Mastotermes darwiniensis Kalotermes flavicollis Calcaritermes temnocephalus Comatermes perfectus Neotermes holmgreni Postelectrotermes howa Bifiditermes improbus Cryptotermes brevis Incisitermes tabogae Procryptotermes leewardensis Hodotermopsis sjostedti Porotermes sp. Stolotermes brunneicornis Hodotermes mossambicus Microhodotermes viator Archotermopsis wroughtoni Zootermopsis nevadensis Serritermes serrifer Reticulitermes santonensis Coptotermes lacteus Heterotermes vagus Rhinotermes marginalis Schedorhinotermes sp. Prorhinotermes canalifrons Termitogeton sp. Sphaerotermes sphaerothorax Pseudacanthotermes spiniger Macrotermes subhyalinus Odontotermes hainanensis Cubitermes sp. Nasutitermes voeltzkowi Constrictotermes cyphergaster Velocitermes sp. Syntermes grandis Procornitermes araujoi Cornitermes cumulans Diwaitermes kanehirae Microcerotermes sp. Inquilinitermes sp. Termes hispaniolae

Figure 4.11 : Topologie optimale obtenue suite à l’analyse cladistique combinée (cf. Figure 4.10). La stabilité des clades est illustrée grâce à des diagrammes de stabilité avec le code suivant : noir = monophylie, gris = paraphylie, blanc = polyphylie. Les jeux de paramètres mentionnés dans une case grise correspondent à une extension des indels deux fois moins coûteuse que l’ouverture des indels.

195 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Les résultats des analyses effectuées dans un contexte probabiliste sont fournis dans les

Annexes VIII et IX. Les topologies sont semblables à l’exception des relations phylogénétiques

postulées au sein du groupe externe et des Termitidae. A l’instar de l’analyse réalisée en

optimisation directe, la monophylie des Isoptères, des Kalotermitidae, des Hodotermitidae

et des Termitidae est retrouvée alors que les Termopsidae et les Rhinotermitidae sont

paraphylétiques. De même, Mastotermes darwiniensis est en position de groupe-frère du reste

des termites. La principale différence avec l’analyse réalisée en optimisation directe réside

dans le fait que le clade (Termopsidae + Hodotermitidae) diverge plus précocement que les

Kalotermitidae.

IV.2.4. Discussion

ǲǲ Information apportée par les différents marqueurs moléculaires

L’échantillonnage des taxons et des caractères est une étape fondamentale dans les

analyses phylogénétiques. Il a ainsi été démontré qu’il était important d’avoir un échantillon

taxonomique suffisamment grand pour représenter la diversité du groupe que l’on étudie et

limiter les artefacts de reconstruction (e.g., Zwickl et Hillis, 2002). Cependant, plus le nombre

de taxons augmente, plus le nombre de nœuds à documenter sur l’arbre augmente également.

Accroître son échantillonnage taxonomique nécessite donc un échantillonnage plus important

de caractères. Dans cette optique, les caractères moléculaires sont devenus de plus en plus

utilisés en phylogénie. Mais certains marqueurs moléculaires évoluent plus rapidement que

les autres. Utiliser des marqueurs évoluant lentement ne semble donc pas très pertinent

pour réaliser une analyse à échelle relativement restreinte, c’est-à-dire pour des évènements

relativement récents, et inversement. Toutefois, reconstruire une phylogénie ne se résume pas

à s’intéresser à des évènements anciens ou récents mais à un ensemble d’évènements s’étant

déroulés au cours d’une période de temps plus ou moins étendue. Dans ce contexte, des

196 IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r ie r s c h e z l e s t e r m i t e s

approches utilisant divers marqueurs phylogénétiques se sont multipliées. Classiquement, le pari réalisé est le suivant : les marqueurs les plus lents vont nous renseigner sur les évènements les plus anciens, les marqueurs les plus rapides vont nous renseigner sur les évènements les plus récents, le tout formant un résultat cohérent aux différents niveaux de l’arbre.

Les gènes retenus pour cette étude présentent des propriétés variées : gènes mitochondriaux, gènes nucléaires, gènes codants, gènes ribosomaux. Ils sont donc soumis à des pressions différentes et présentent certainement des vitesses d’évolution différentes (Simon et al., 1994).

Cette vitesse d’évolution peut être évaluée en regard du degré de conservation des séquences.

Les calculs présentés dans le Tableau IV.2 montrent que le 28S et surtout le 18S sont les deux marqueurs les plus conservés de notre échantillonnage. Ce résultat n’est pas surprenant, ces deux marqueurs faisant partie des marqueurs les plus conservés du monde animal (Giribet et Wheeler, 2001). Ils ont ainsi été utilisés dans de nombreuses études à relativement large

échelle (e.g., Giribet et Ribera, 2000 et références citées ; Wheeler et al., 2001 ; …). Cependant, il est intéressant de noter que certaines portions du 28S figurent parmi les régions les moins conservées des marqueurs utilisés. Il faut donc relativiser les chiffres bruts sensés traduire la vitesse d’évolution d’un marqueur. De plus, cette vitesse d’évolution peut varier dans le temps comme l’ont montré les différentes études rejetant l’hypothèse d’horloge moléculaire globale (e.g., Huelsenbeck et al., 2000 ; Yoder et Yang, 2000). De même, des variations de taux d’évolution pour un même site nucléotidique (concept d’hétérotachie - Lopez et al., 2002) ont

été mises en évidence chez différents marqueurs.

D’une manière générale, le Tableau IV.2 montre que le 28S et le 18S sont relativement conservés chez les Dictyoptères alors que le COII et le 12S le sont beaucoup moins. On s’attend donc à ce que le 28S et le 18S soutiennent essentiellement les nœuds profonds de l’arbre et que le COII et le 12S soutiennent des noeuds plus apicaux. Les valeurs de Bremer partitionné ne corroborent pas un tel scénario. Il est en effet difficile de mettre en évidence une quelconque

197 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

tendance entre degré de conservation et niveau d’information des séquences. Par exemple,

sur les sept marqueurs étudiés, seul le COI ne soutient pas la monophylie des termites. De

même, tous les marqueurs soutiennent la relation de groupe-frère entre Rhinotermes et

Schedorhinotermes (le cytochrome b ne permet pas de tester cette relation puisque la séquence

de Rhinotermes n’a pu être obtenue). Ainsi tous les marqueurs soutiennent des évènements

anciens et d’autres plus récents. Par ailleurs, les valeurs de Bremer partitionné normalisées en

fonction de la longueur des séquences révèlent que le 12S est plus informatif que le cytochrome

b, malgré un degré de conservation identique. De plus, le cytochrome b est plus informatif que

le COI et le COII mais présente un degré de conservation intermédiaire à ceux de ces deux

marqueurs. Il ne semble donc pas y avoir de relation linéaire entre degré de conservation, degré

d’information et niveau d’information d’un marqueur.

ǲǲ Phylogénie des termites

Comme l’ont écrit Kambhampati et Eggleton (2000) ou Eggleton (2001), la phylogénie

des termites a toujours été controversée. Mis à part la monophylie de quelques familles

(e.g., Kalotermitidae ou Termitidae), chaque caractéristique des différentes hypothèses

phylogénétiques formulées ont été remises en question, y compris la position de Mastotermes

darwiniensis en tant que première lignée à diverger chez les termites (Thorne et Carpenter,

1992 ; mais voir Deitz et al., 2003). C’est pourquoi nous nous sommes attachés ici à proposer

une hypothèse phylogénétique en nous fondant sur un jeu de données aussi complet et

représentatif que possible de la diversité taxonomique et comportementale des termites.

Notre résultat soutient très fortement la monophylie des termites, Cryptocercus en étant

le groupe-frère. De ce point de vue, cette étude est en accord avec celles de Klass (1997), Lo et

al. (2000) Terry et Whiting (2005), Kjer et al. (2006) ou bien encore Klass et Meier (2006) mais

contraste avec Grandcolas (1994, 1996) ou Gäde et al. (1997). Mastotermes constitue la première

198 IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r ie r s c h e z l e s t e r m i t e s

lignée à diverger au sein des termites. Ceci constitue un résultat relativement commun qui était intuitivement pris en compte depuis longtemps sur la base de plésiomorphies remarquables que Mastotermes partage avec les blattes : présence de bactéries de type Blattabacterium dans les corps gras, présence d’un large champ anal sur les ailes postérieures, dépôt d’une oothèque

(Figure 4.12 ; Grimaldi et Engel, 2005 ; Nalepa et Lenz, 2000).

Figure 4.12 : Large champ anal sur les ailes postérieures de Mastotermes darwiniensis : une plésiomorphie partagée avec les blattes (d’après Grimaldi et Engel, 2005).

D’autres caractéristiques de la phylogénie des termites sont très fortement soutenues par notre étude, telles que la monophylie des Kalotermitidae, des Hodotermitidae et des

Termitidae. Ce dernier résultat confirme l’hypothèse faisant appel à un unique évènement de perte des flagellés symbiontes intestinaux chez les Termitidae. De même, la paraphylie des Macrotermitinae est compatible avec une origine unique de la symbiose que ces termites réalisent avec des champignons et du comportement de construction de meules à champignons

(Figure 4.13 et Grassé, 1949 ; Aanen et al., 2002). Sphaerotermes sphaerothorax est un

Macrotermitinae unique puisqu’il construit des meules à champignons mais ne cultive pas de champignons sur ces meules. La culture des champignons a pu être perdue secondairement

199 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

chez cette espèce ou acquise uniquement par les autres

Macrotermitinae. Au regard de notre hypothèse

phylogénétique, aucune de ces deux possibilités ne

peut être favorisée au détriment de l’autre puisque ce

taxon est en position paraphylétique par rapport aux

autres Macrotermitinae. La position de Sphaerotermes

sphaerothorax est cohérente avec la proposition de

Engel et Krishna (2004) qui ont exclu Sphaerotermes

des Macrotermitinae et créé une nouvelle sous-

famille, les Sphaerotermitinae. Toutefois, notre Figure 4.13 : Coupe verticale d’un nid de Protermes sp. (Macrotermitinae). Les flèches pointent sur échantillonnage taxonomique concernant les les meules à champignons que ces termites construisent. Termitidae reste limité puisque seuls 6% des genres

connus sont représentés. Les relations de parenté au sein de cette famille ne peuvent donc

être complètement établies d’après notre échantillonnage. Dans ce contexte, une première

étape indispensable pour espérer comprendre l’évolution des Macrotermitinae consiste en un

échantillonnage plus exhaustif des caractères de Sphaerotermes. En effet, seuls deux marqueurs

moléculaires ont été obtenus à ce jour pour ce taxon. Un autre résultat relativement attendu est

la proche parenté observée entre Termitidae et Rhinotermitidae, cette dernière famille étant

paraphylétique (e.g., Lo et al., 2004). La non-monophylie des Rhinotermitidae a d’ailleurs

été postulée depuis longtemps en regard de leur importante hétérogénéité comportementale,

écologique et morphologique (e.g., Grassé, 1986).

Comme nous l’avons mentionné auparavant, les relations phylogénétiques les

plus problématiques chez les termites concernent les Kalotermitidae, Hodotermitidae et

Termopsidae. Notre étude soutient la position des Kalotermitidae en tant que seconde

lignée divergente après Mastotermes. Ceci constitue une nouvelle hypothèse phylogénétique

200 IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r ie r s c h e z l e s t e r m i t e s

pour le placement de cette famille (cf. Figure 4.2). Ahmad (1950) a écrit à propos des

Kalotermitidae que leurs mandibules (chez l’imago et l’ouvrier) sont extrêmement semblables

à celles des Mastotermitidae. Sur la base de cette similitude, il a regroupé Mastotermitidae et Kalotermitidae. D’après notre étude, la similarité observée entre les mandibules de ces termites ne serait pas une synapomorphie mais pourrait être une symplésiomorphie ou une convergence. Un autre point intéressant concerne les familles Hodotermitidae et Termopsidae.

Une proche parenté entre ces deux taxons a toujours été postulée mis à part dans le travail de

Kambhampati et Eggleton (2000, cf. Figure 4.2). Ces deux familles étaient même regroupées en une seule famille (Hodotermitidae au sens large) avant que Grassé (1949) ne suggère de regrouper Termopsinae, Porotermitinae et Stolotermitinae dans une famille à part entière, les

Termopsidae (Krishna, 1970). Ici encore, l’hypothèse la plus ancienne est fortement soutenue par nos données. Cette hypothèse est cohérente avec quelques caractères morphologiques comme l’absence d’ocelles (Emerson et Krishna, 1975) et la forme des mandibules de l’imago et de l’ouvrier (Ahmad, 1950). Nos résultats sont potentiellement cohérents avec d’autres concepts familiaux ou subfamiliaux, tels que les Prorhinotermitinae (Quennedey et Deligne,

1975) et les Serritermitidae (Cancello et DeSouza, 2004), même si leurs monophylies n’ont pu

être testées dans notre étude. Au sein des Rhinotermitidae, notre hypothèse phylogénétique ne retrouve pas la monophylie des Heterotermitinae, Heterotermes et Reticulitermes n’étant pas en position de groupe-frère (voir aussi Lo et al., 2004). Toutefois les relations phylogénétiques

à l’intérieur des Rhinotermitidae, et plus particulièrement la position phylogénétique de Reticulitermes, constituent les relations les moins stables de notre étude, relations qui mériteraient d’être discutées à partir d’échantillonnages plus fournis. Enfin, la proche parenté entre Prorhinotermes et Termitogeton se révèle cohérente avec leur organisation sociale similaire comme relevé par Parmentier et Roisin (2003).

201 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

ǲǲ Confrontation de la phylogénie des termites aux données fossiles

La phylogénie obtenue ici peut être confrontée aux données fossiles connues chez les

termites. La majorité de ces données est disponible dans le travail de Nel et Paicheler (1993)

qui a servi de référence principale pour cette discussion avec l’ouvrage de Grimaldi et Engel

(2005) sur l’évolution des Insectes. On peut constater une grande cohérence entre les donnés

fossiles disponibles et l’hypothèse phylogénétique soutenue par notre étude. Les premières

traces de nids sont trouvés dans des couches sédimentaires datant du Trias et ont été attribuées

de manière présomptive au travail des termites. Des nids datant du Jurassique sont plus

certainement l’œuvre des termites mais il n’est pas toujours évident de savoir s’ils résultent de

l’action de termites datant du Jurassique ou du travail de termites plus récents ayant construit

leurs nids dans des couches plus anciennes (Nel, comm. pers.). Ainsi, les termites les plus

anciens avérés ont été trouvés dans l’ambre du Liban et datent d’environ 130 millions d’années

(Crétacé). On y a recensé des Kalotermitidae (Nel et al., en prép.) et des Hodotermitidae

sensu Emerson (1955) et Krishna (1970), c’est à dire appartenant au clade (Hodotermitidae +

Termopsidae), avec notamment un ouvrier (Grimaldi et Engel, 2005). Des Mastotermitidae

seraient présents dans les couches du Crétacé inférieur mais leur

identification est incertaine. Par contre,

ils ont été identifiés dans l’ambre de

l’Oise (France) datant de l’Eocène

inférieur (Nel et Bourguet, 2006).

Au sein des Kalotermitidae, famille

pour laquelle de nombreux genres

sont éteints, on recense la présence

d’Electrotermes, genre supposé proche Figure 4.14 : Section transversale de bois fossile du Crétacé supérieur révélant des excavations remplies de débris. Ces débris fossiles ont été de Postelectrotermes, dans ces mêmes attribuées à des Kalotermitidae (d’après Grimaldi et Engel, 2005).

202 IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r ie r s c h e z l e s t e r m i t e s

dépôts (environ 50 millions d’années). A noter que des restes fossiles d’excavation datant du Crétacé supérieur ont été attribués à des Kalotermitidae (Figure 4.14). Nous avons vu que les Hodotermitidae au sens large ont été recensés au Crétacé inférieur ; cependant les

Hodotermitidae au sens strict ne sont connus que de l’Oligocène (environ 30 millions d’années

- Nel et Paicheler, 1993) avec le genre éteint Ulmeriella. Des nids d’Hodotermes ont été trouvés en Afrique et dateraient d’environ 5 millions d’années (Miocène). Parmi les Termopsidae, les

Termopsinae sont connus de l’Eocène. Les présences d’Archotermopsis et de Zootermopsis à l’Eocène et d’Hodotermopsis au Miocène semblent avérées (Grimaldi et Engel, 2005). Le plus ancien Rhinotermitidae connu, Archeorhinotermes rossi, a été trouvé dans l’ambre birman et date d’environ 100 millions d’années (Krishna et Grimaldi,

2003). Il s’agit d’un genre éteint aujourd’hui. Parmi les genres actuels, les Heterotermitinae (Reticulitermes,

Heterotermes) sont connus depuis la fin de l’Eocène, alors que les Coptotermitinae (Coptotermes) remontent au début du Miocène (Nel et Paicheler, 1993). Enfin, Figure 4.15 : Deux soldats fossiles de les plus anciens Termitidae connus datent d’environ 34 Nasutitermes electrodominicus dans l’ambre du Miocène de la République dominicaine millions d’années (Oligocène). A noter que Grimaldi et (d’après Grimaldi et Engel, 2005).

Engel (2005) parlent de Termitidae datant de l’Eocène mais ne fournissent aucune référence. Les Termitidae sont recensés aussi bien en Europe qu’en Amérique du Sud, laissant présager d’une origine plus ancienne (Nel et Paicheler,

1993 ; Martins-Neto et Pesenti, 2006). Les Termitinae, et notamment le genre Termes, datent d’environ 25 millions d’années (fin de l’Oligocène), les Macrotermitinae sont connus du

Miocène (environ 15 millions d’années) et les Nasutitermitinae ont été trouvés dans l’ambre de la République Dominicaine (20 millions d’années environ, Figure 4.15).

203 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Etant donné la richesse des données fossiles pour ce groupe, il serait informatif de

réaliser des datations moléculaires pour estimer l’âge des termites et de divers évènements

important de l’évolution de ce groupe. De plus, sur la base d’une phylogénie moléculaire des

Dictyoptères, ou, à défaut, des blattes et des termites, ces datations pourraient être extrapolées

aux principaux évènements de divergence phylogénétique des blattes pour lesquelles les

données fossiles sont moins précises. Bien que l’approche de datation moléculaire connaisse

de sérieuses limitations (Graur et Martin, 2004 ; Rodriguez-Trelles et al., 2002), elle pourrait

apporter de précieux renseignements sur l‘évolution des blattes et des termites et notamment

sur le genre Cryptocercus. Si dans une telle phylogénie, Cryptocercus demeurait le groupe-frère

des termites, il serait intéressant de voir quelle date d’origine du genre est inférée. Dans une

optique exploratoire, il pourrait également se révéler judicieux de contraindre la monophylie

des blattes pour voir à quel point l’hypothèse non contrainte est plus parcimonieuse, et voir où

se situe Cryptocercus dans de telles conditions. Malheureusement, une telle phylogénie, dotée

d’un échantillonnage respectable, n’est pas disponible à l’heure actuelle, mais cette perspective

ne manque pas d’intérêt tant l’histoire évolutive des blattes et des termites suscite l’attention.

204 IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r ie r s c h e z l e s t e r m i t e s

IV.3. Or i g i n e d e l a c a s t e d e s o u v r i e r s (a r t i c l e Le g e n d r e e t a l ., s o u m i s -b – An n e x e V)

IV.3.1. Théories sur l’évolution des castes et sur le comportement de fourragement

Ouvriers vrais et pseudergates (« force ouvrière » des termites) ont été distingués à partir de trois critères : morphologique, comportemental et ontogénétique. En effet, différents chemins ontogénétiques mènent aux ouvriers vrais et aux pseudergates (Noirot et Pasteels, 1987 et Figure 4.16). Les ouvriers vrais divergent précocement et de manière irréversible de la lignée imaginale. Ils présentent des spécialisations morphologiques telles que le développement de la tête et des muscles mandibulaires. Ils ont également des organes sexuels rudimentaires, sont totalement aptères et exécutent la grande majorité des tâches nécessaires au maintien et au développement de la colonie (e.g., construction, soins, fourragement). A l’inverse, les pseudergates se séparent tardivement de la lignée imaginale. Ils ne sont pas spécialisés morphologiquement, présentent de courts bourgeons alaires ou sont dépourvus d’ailes, et leurs organes génitaux sont similaires à ceux des nymphes du même stade. Enfin, ils ne sont pas plus actifs que les nymphes ou les larves plus âgées et ne constituent donc pas la principale force ouvrière de leur colonie (Noirot et Pasteels, 1987). Pseudergates et ouvriers vrais peuvent coexister dans une même colonie (e.g., Buchli, 1958).

Pse a)

E L1 L2 L3 L4 L5 N1 N2 A

b) N1 N2 N3 N4 N5 A E L1 L2 W1 W2… Wn

Figure 4.16 : Schémas de développement de a) Kalotermes flavicollis (simplifié d’après Grassé et Noirot, 1947) et de b) Microcerotermes sp. (d’après Noirot, 1985a). Soldats, pré-soldats et néoténiques n’ont pas été représentés afin de faciliter la visualisation des castes d’intérêt (en gras). E = œuf, L = larve, N = nymphe, A = ailé, Pse = pseudergate, W = ouvrier « vrai ». Chaque flèche symbolise une mue.

205 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Noirot (1985b) d’une part, et Watson et Sewell (1985) d’autre part, ont défini deux

théories opposées dans lesquelles les ouvriers vrais auraient évolué à partir des pseudergates

pour le premier et inversement pour le second. Par ailleurs, la caste des ouvriers vrais est

supposée être apparue à de multiples reprises chez les termites (Noirot et Pasteels, 1988) ou

avoir une origine unique (Thompson et al., 2000). Toutefois, Grandcolas et D’Haese (2002,

2004 ; mais voir aussi Thompson et al., 2004) ont montré que les résultats phylogénétiques

présentés par Thompson et ses collaborateurs ne permettaient pas de statuer de manière non

ambiguë sur le nombre d’origine de la caste des ouvriers vrais.

Le comportement de fourragement a été avancé comme étant un facteur contraignant

l’évolution de la caste des ouvriers. Suite aux travaux de Abe (1987), le comportement de

fourragement a été divisé en trois grandes catégories : « one-piece type », « intermediate type »

et « separate type » (appelé ci-après one-piece, intermédiaire et séparé). Les termites du type

one-piece vivent dans un morceau de bois servant à la fois d’abri et de nourriture. Leur nid

résulte donc de leur consommation de bois. Les espèces appartenant aux types intermédiaire

et séparé ont découplé le nid et le fourragement mais ce découplage est plus partiel dans le

premier type que dans le second. Ces espèces construisent divers types de nids et de galeries. Le

comportement jugé le plus simple (type one-piece) était supposé ancestralement relié à la caste

jugée primitive (et ontogénétiquement versatile) des pseudergates (Abe, 1987). Il aurait évolué

vers le mode de fourragement séparé, avec un intermédiaire évolutif (type intermédiaire).

IV.3.2. Optimisations des caractères d’intérêt

L’évolution de la caste de ouvriers ne peut être étudiée à l’aide d’un attribut multi-état

du type : états 0, 1 et 2 correspondant à une absence de caste, la présence de pseudergates et

la présence d’ouvriers vrais, respectivement (Grandcolas et D’Haese, 2004). En effet, un tel

codage impliquerait une hypothèse d’homologie entre pseudergates et ouvriers vrais. Or ceci

206 IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r ie r s c h e z l e s t e r m i t e s

ne correspond pas à la réalité observée puisque ces deux castes peuvent coexister dans la même espèce. Deux attributs binaires ont donc été définis pour inférer l’évolution de la caste des ouvriers : présence / absence de la caste des pseudergates et présence / absence de la caste des ouvriers vrais. Les blattes, les mantes et Locusta migratoria ne présentent pas de chemins de développement menant aux pseudergates ou aux ouvriers vrais. Les deux attributs ont donc été codés absents dans le groupe externe. L’attribut « comportement de fourragement » a été défini en trois états discrets : one-piece, intermédiaire et séparé. Les blattes xylophages incluses dans l’étude (i.e. Parasphaeria et Cryptocercus) ont été considérées comme appartenant au type one- piece. Ce codage est discutable puisque le fourragement chez ces blattes est individuel et n’est pas effectué par une caste bien spécifique contrairement aux termites. Ce comportement n’est peut-être donc pas homologue à celui manifesté par les termites. Cet attribut a été optimisé sur la topologie obtenue lors de l’analyse combinée, les états étant considérés comme non- ordonnés. L’optimisation des trois attributs d’intérêt a été effectuée a posteriori de l’analyse phylogénétique à l’aide du logiciel Winclada v1.00.08 (Nixon, 1999). Seules les transformations non ambiguës seront présentées et discutées.

Les résultats des optimisations sont représentés sur les Figures 4.17, 4.18 et 4.19.

207 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Locusta migratoria Mantoida schraderi Metilia brunnerii Pseudocreobotra occellata Therea petiveriana Supella longipalpa Nocticolidae Pelmatosilpha guyanae Blattella germanica Parasphaeria boleiriana Epilampra sp. Calolampra sp. Blatta orientalis Cryptocercus sp. Mastotermes darwiniensis Kalotermes flavicollis Calcaritermes temnocephalus Comatermes perfectus Neotermes holmgreni C o n c e r n a n t Postelectrotermes howa Bifiditermes improbus l’évolution de la Cryptotermes brevis Incisitermes tabogae Procryptotermes leewardensis caste des pseudergates, Hodotermopsis sjostedti Porotermes sp. plusieurs scénarios Stolotermes brunneicornis Hodotermes mossambicus Microhodotermes viator équiparcimonieux sont Archotermopsis wroughtoni Zootermopsis nevadensis inférés (Figure 4.17). Serritermes serrifer Reticulitermes santonensis Les deux scénarios les Coptotermes lacteus Heterotermes vagus Rhinotermes marginalis plus extrêmes postulent Schedorhinotermes sp. Prorhinotermes canalifrons respectivement deux origines et Termitogeton sp. Sphaerotermes sphaerothorax Pseudacanthotermes spiniger trois pertes de la caste, et cinq origines Macrotermes subhyalinus Odontotermes hainanensis indépendantes. Les optimisations Cubitermes sp. Nasutitermes voeltzkowi Constrictotermes cyphergaster réalisées sur les arbres obtenus dans le Velocitermes sp. Syntermes grandis Procornitermes araujoi paradigme probabiliste impliquent également Cornitermes cumulans Diwaitermes kanehirae plusieurs origines pour la caste des pseudergates. Microcerotermes sp. 200 steps Inquilinitermes sp. Termes hispaniolae Pour résumer, la caste des pseudergates a évolué, Figure 4.17 : Optimisation la plus parcimonieuse de manière non ambiguë, à au moins deux reprises de l’attribut « pseudergates » (ligne rouge continue = présence de pseudergate, ligne rouge pointillée = au sein des termites alors que l’ancêtre des termites optimisation ambiguë) sur la topologie optimale obtenue lors de l’analyse combinée (cf. Figure 4.10). Les taxons en devait en être dépourvu. Par contre la présence de rouge possèdent des pseudergates. cette caste dans les nœuds profonds subséquents n’est pas résolue.

208 IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r ie r s c h e z l e s t e r m i t e s

Locusta migratoria Mantoida schraderi Metilia brunnerii Pseudocreobotra occellata Therea petiveriana Supella longipalpa Nocticolidae Pelmatosilpha guyanae Blattella germanica Parasphaeria boleiriana Epilampra sp. Calolampra sp. Blatta orientalis Cryptocercus sp. Mastotermes darwiniensis Kalotermes flavicollis Calcaritermes temnocephalus Comatermes perfectus Neotermes holmgreni Postelectrotermes howa Bifiditermes improbus Cryptotermes brevis Incisitermes tabogae Procryptotermes leewardensis Hodotermopsis sjostedti Porotermes sp. Stolotermes brunneicornis Hodotermes mossambicus Microhodotermes viator Archotermopsis wroughtoni Zootermopsis nevadensis Pour ce qui est de l’évolution Serritermes serrifer Reticulitermes santonensis Coptotermes lacteus de la caste des ouvriers vrais Heterotermes vagus Rhinotermes marginalis (Figure 4.18), l’optimisation la Schedorhinotermes sp. Prorhinotermes canalifrons Termitogeton sp. plus parcimonieuse implique trois Sphaerotermes sphaerothorax Pseudacanthotermes spiniger origines indépendantes et une perte de Macrotermes subhyalinus Odontotermes hainanensis Cubitermes sp. la caste dans le clade (Prorhinotermes - Nasutitermes voeltzkowi Constrictotermes cyphergaster Velocitermes sp. Termitogeton). La présence de cette caste chez Syntermes grandis Procornitermes araujoi l’ancêtre des termites n’est pas soutenue par Cornitermes cumulans Diwaitermes kanehirae Microcerotermes sp. nos résultats. L’optimisation de cette caste20 0sur st elesps Inquilinitermes sp. Termes hispaniolae topologies probabilistes fournit exactement les mêmes conclusions évolutives. Figure 4.18 : Optimisation la plus parcimonieuse de l’attribut « ouvriers vrais » (ligne verte = présence d’ouvriers vrais) sur la topologie optimale obtenue lors de l’analyse combinée (cf. Figure 4.10). Les taxons en vert possèdent des ouvriers vrais.

209 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Locusta migratoria Mantoida schraderi Metilia brunnerii Pseudocreobotra occellata Therea petiveriana Supella longipalpa Nocticolidae Pelmatosilpha guyanae Blattella germanica Parasphaeria boleiriana Epilampra sp. Calolampra sp. Blatta orientalis Cryptocercus sp. Mastotermes darwiniensis Kalotermes flavicollis Calcaritermes temnocephalus Comatermes perfectus Neotermes holmgreni L’optimisation Postelectrotermes howa du comportement Bifiditermes improbus Cryptotermes brevis de fourragement Incisitermes tabogae Procryptotermes leewardensis (Figure 4.19) suggère Hodotermopsis sjostedti Porotermes sp. que l’ancêtre des termites Stolotermes brunneicornis Hodotermes mossambicus était du type one-piece. Microhodotermes viator Archotermopsis wroughtoni Si les blattes ne sont pas Zootermopsis nevadensis Serritermes serrifer codées comme étant du type Reticulitermes santonensis Coptotermes lacteus one-piece, l’état ancestral Heterotermes vagus Rhinotermes marginalis est indéterminé mais le Schedorhinotermes sp. Prorhinotermes canalifrons comportement one-piece apparaît Termitogeton sp. Sphaerotermes sphaerothorax tout de même profondément dans Pseudacanthotermes spiniger Macrotermes subhyalinus l‘arbre (chez l’ancêtre du groupe- Odontotermes hainanensis Cubitermes sp. frère de Mastotermes). Dans tous les cas, Nasutitermes voeltzkowi Constrictotermes cyphergaster une transition vers l’état séparé et deux Velocitermes sp. Syntermes grandis vers l’état intermédiaire sont inférées pour Procornitermes araujoi Cornitermes cumulans les Hodotermitidae et pour Mastotermes et Diwaitermes kanehirae Microcerotermes sp. quelques Rhinotermitidae respectivement.200 sTroisteps Inquilinitermes sp. Termes hispaniolae transitions depuis un type intermédiaire vers un type séparé sont postulées à l’intérieur du clade Figure 4.19 : Optimisation la plus parcimonieuse de l’attribut « type écologique » (ligne fine = caractère (Rhinotermitidae + Termitidae). Finalement, une inapplicable, ligne bleue claire = type « one-piece », transition depuis l’état intermédiaire vers l’état ligne bleue foncée = type intermédiaire, ligne violette = type séparé, ligne pointillée = optimisation ambiguë) sur one-piece est inférée pour le clade (Prorhinotermes la topologie optimale obtenue lors de l’analyse combinée - Termitogeton). (cf. Figure 4.10).

210 IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r ie r s c h e z l e s t e r m i t e s

IV.3.3. Discussion

La présente hypothèse phylogénétique apporte de nouvelles informations décisives vis-

à-vis de la controverse portant sur l’évolution des castes et du comportement de fourragement chez les termites (Noirot et Pasteels, 1988 ; Thompson et al., 2000, 2004 ; Grandcolas et

D’Haese, 2002, 2004 ; Inward et al., 2007b).

Contrairement à la caste des soldats pour laquelle tous les individus partagent le même développement, passant par le stade spécifique de pré-soldat ou soldat blanc, une grande diversité de chemins ontogénétiques mène aux ouvriers de termites. Ceci est particulièrement vrai chez les termites possédant des flagellés intestinaux (Noirot, 1985b). Les ouvriers vrais ont été définis fonctionnellement, morphologiquement et ontogénétiquement par Noirot et

Pasteels (1987). Ces auteurs ont insisté sur l’importance du critère ontogénétique et ont défini les ouvriers vrais comme des individus divergeant précocement et de manière irréversible de la lignée imaginale. De même, les pseudergates (ou faux-ouvriers) ont été définis comme des individus se séparant tardivement de la lignée imaginale suite à des mues régressives ou stationnaires (Grassé et Noirot, 1947 ; Noirot et Pasteels, 1987 ; Figure 4.16).

Nous avons vu que deux théories opposées ont été proposées avec soit les pseudergates soit les ouvriers vrais en tant que condition ancestrale (Noirot, 1985b ; Watson et Sewell, 1985, respectivement). Plus récemment, Thompson et al. (2000, 2004) ont cherché à comprendre l’évolution de la caste des ouvriers chez les termites à partir d’un contexte phylogénétique, mais leurs résultats étaient ambigus (Grandcolas et D’Haese, 2002). De plus, ils codaient la caste des ouvriers de manière inadéquate, en un seul caractère multi-états alors que pseudergates et ouvriers vrais évoluent, par définition, en suivant des chemins ontogénétiques différents, et qu’il a été montré que les deux castes pouvaient coexister dans une colonie de Reticulitermes

(Buchli, 1958 ; Noirot, 1985b ; Noirot et Pasteels, 1987 ; Lainé et Wright, 2003). L’optimisation

211 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

de la caste des ouvriers vrais sur la topologie obtenue ici implique des origines multiples de cette

caste comme Noirot et Pasteels (1988) en avaient fait l’hypothèse. Elle implique également une

absence de la caste des ouvriers vrais et des pseudergates chez l’ancêtre des termites. L’état

de caractère « présence de pseudergates » est ambigu pour la plupart des nœuds profonds de

la phylogénie des termites (Figure 4.17), tant et si bien que l’hypothèse de Noirot (1985b)

postulant que les ouvriers vrais dérivent des pseudergates ne peut être ni corroborée ni rejetée.

Une étude précise des chemins de développement et des études d’évolution et développement

(« évo-dévo ») pourraient aider à résoudre cette question (cf. IV.4. Ev o l u t i o n d u p o l y p h e n i s m e :

é t u d e d e s s c h é m a s d e d é ve l o p p e m e n t ). Watson et Sewell (1985) ont postulé le changement

opposé (des ouvriers vrais vers les pseudergates), changement qui s’est probablement réalisé

localement dans le clade (Prorhinotermes - Termitogeton).

La reconstruction relative à l’évolution du comportement de fourragement valide

la plupart de la vision gradiste postulée par Abe (1987) où le type séparé est dérivé du type

intermédiaire, lui-même ayant évolué à partir du type one-piece. Toutefois un changement

direct depuis le type one-piece vers le type séparé est également inféré chez l’ancêtre des

Hodotermitidae. Mais ceci ne permet pas de réfuter l’hypothèse que comportement de

fourragement et caste des ouvriers ont évolué de concert. D’ailleurs, la majorité de l’évolution

des termites reconstruite ici est cohérente avec l’hypothèse classique d’évolution proposée par

Abe (1987). Cependant, cette reconstruction est dépendante de la précision et de l’exactitude

avec laquelle les caractères d’intérêt sont définis. De ce point de vue, la notion d’irréversibilité

du développement est particulièrement discutable puisque des soldats-nymphes et des

ouvriers-nymphes ont été observés chez Nasutitermes (Noirot, 1985a). De plus, des stades de

développement idiosyncrasiques ont été postulés chez quelques taxons comme Mastotermes

ou Termitogeton (Noirot, 1985b ; Parmentier et Roisin, 2003). Considérer chaque pseudergate

ou chaque ouvrier vrai comme homologue n’est donc pas forcément justifié. Cette situation

212 IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r ie r s c h e z l e s t e r m i t e s

met l’accent sur le besoin d’avoir une terminologie plus précise (Parmentier et Roisin, 2003) et d’axer les études comparatives sur les chemins de développement eux-mêmes plutôt que sur des définitions de castes inflexibles. Cette perspective est explorée dans la partie suivante.

213 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

IV.4. Ev o l u t i o n d u polyphénisme : é t u d e d e s s c h é m a s d e développement

IV.4.1. Théories sur l’évolution du polyphénisme

La plasticité phénotypique est un phénomène connu chez de nombreux organismes

vivants. Cette plasticité peut être continue, auquel cas on parle de « norme de réaction », ou

discontinue ; on parle alors de polyphénisme (Nijhout, 2003). Le cas probablement le plus

célèbre de polyphénisme est le polyphénisme de caste observé chez les animaux eusociaux ou

semisociaux pour reprendre la classification de Michener et Wilson (cf. I.2.2 Classification

des catégories sociales). Les termites constituent donc un modèle de choix pour illustrer

ce polyphénisme. On distingue chez ces Insectes quatre castes différentes (Figure 4.20).

Les imagos ou ailés se distinguent facilement des autres individus par la présence d’ailes

développées. Les soldats ont la tête très sclérifiée et portent des armes de défense passives ou

actives (e.g., tête phragmotique ou puissantes mandibules hypertrophiées). Enfin nous avons

vu que deux castes d’ouvriers peuvent être ajoutées à cette liste : les ouvriers vrais et les faux-

ouvriers ou pseudergates. A

Figure 4.20 : Illustration du polyphénisme de castes chez les termites. A : imago ailé d’une espèce non identifiée, B : soldat de Zootermopsis nevadensis, C : ouvriers de Reticulitermes sp. (photos issue de http://www.u-bourgogne.fr/biologie - A - et http://www. tolweb.org/tree - B et C).

214 IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r ie r s c h e z l e s t e r m i t e s

Certaines espèces de termites montrent une variabilité intraspécifique vis-à-vis de leurs chemins de développement. Il s’agit d’une flexibilité dans l’ontogenèse des individus.

Prenons le cas de Termitogeton planus par exemple (Figure 4.21). On peut constater que trois chemins de développement aboutissent au seul stade de soldat (Parmentier et Roisin,

2003). Pour une même espèce et pour un même stade, plusieurs chemins de développement peuvent donc être empruntés. Je me réfèrerai

à ce phénomène sous le terme de flexibilité ou de polymorphisme. Figure 4.21 : Schéma de développement de Termitogeton planus. Chaque flèche symbolise une mue (d’après Parmentier Deux théories opposées ont été formulées et Roisin, 2003). dans la littérature quant à l’évolution des chemins de développement et du polymorphisme chez les termites. Watson et Sewell (1985) ont postulé que la différenciation rapide entre lignée sexuée (les ailés) et lignée stérile (ouvriers et soldats) était ancienne. Par différenciation rapide, ils entendaient que, dès la première ou la seconde mue, les individus s’engageaient irréversiblement dans l’une des deux voies de développement. Ils ont également avancé l’hypothèse que le polymorphisme observé chez certains taxons actuels était un phénomène dérivé. A l’inverse, Noirot (1985) considérait que ce polymorphisme était ancestral aux termites et qu’il avait était perdu chez divers taxons.

Il a également supposé que la différenciation rapide entre lignées sexuée et stérile était un phénomène ayant évolué récemment au sein des termites.

La vision de Noirot apparaît plus en adéquation avec les théories classiques portant sur

215 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

l’évolution du polymorphisme (Nijhout, 1999, 2003). En effet, une forte flexibilité dans les

chemins de développement est souvent considérée comme un phénomène ancestral. Cette

flexibilité confère aux individus un certain avantage en cas de fluctuations environnementales

par rapport aux individus dépourvus d’un tel polymorphisme. Sous l’hypothèse de sélection

naturelle, on s’attend à ce que cette flexibilité soit contre-sélectionnée lorsque les individus

évoluent dans un environnement stable.

Nous testerons ici les hypothèses sur l’évolution du polymorphisme grâce à l’étude

phylogénétique des chemins de développement chez les termites. De plus, cette étude nous

permettra d’appréhender de manière plus approfondie, l’évolution des castes d’ouvriers. Nous

pourrons également tester la validité des conclusions obtenues par l’optimisation des caractères

d’intérêt. Enfin, l’évolution des séquences temporelles (ou « timing ») de différenciation entre

lignées sexuée et stérile pourra également être suivie.

IV.4.2. Matériels et méthodes

Les chemins de développement de 29 espèces de termites, représentant six des sept familles

classiquement reconnues, ont été extraits de la littérature. A Tableau IV.4 : Alphabet utilisé dans les séquences de développement. ces chemins, s’ajoutent ceux de quelques espèces du groupe Code Stade externe : Locusta migratoria, Blatta orientalis, Blattella A ailés B présoldat germanica, Parasphaeria boleiriana et Cryptocercus sp. Les E œuf chemins de développement ont été traduits en séquences F pseudergate L larve ontogénétiques à l’aide d’un alphabet personnel figurant dans N nymphe S soldat le Tableau IV.4. Les sources bibliographiques utilisées pour W ouvrier vrai recueillir ces données figurent dans le Tableau IV.5.

216 IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r ie r s c h e z l e s t e r m i t e s

Tableau IV.5 : Sources bibliographiques utilisées pour l’établissement des séquences de développement et des caractéristiques des castes pour les différentes familles de termites.

Taxon Caste Références Hodotermitidae Ouvriers vrais Watson (1973) Grassé et Noirot (1947), Kalotermitidae Pseudergates Noirot et Pasteels (1987), Nagin (1972) Mastotermitidae Ouvriers vrais Watson et al. (1977) Other Ouvriers vrais Renoux (1976) Rhinotermitidae Coptotermes Ouvriers vrais Bordereau (comm. pers.) Schedorhinotermes Ouvriers vrais Bordereau (comm. pers.) Prorhinotermes Pseudergates Miller (1942), Roisin (1988) Pseudergates Buchli (1958), Noirot et Reticulitermes et Pasteels (1987), Lainé et ouvriers vrais Wright (2003) Termitogeton Pseudergates Parmentier et Roisin (2003) Heterotermes Ouvriers vrais Bordereau (comm. pers.) Serritermitidae Ouvriers vrais Cancello et DeSouza (2004) Termitidae Ouvriers vrais Noirot (1955) Heath (1927), Imms (1919), Termopsidae Pseudergates Mensa-Bonsu (1976), Morgan (1959)

De plus, la flexibilité observée chez certains taxons a été prise en compte grâce à des entrées multiples. Ainsi, si l’on considère le cas de Termitogeton planus évoqué ci-dessus

(Figure 4.21), trois séquences ontogénétiques ont été intégrées dans le jeu de données portant sur les séquences de développement aboutissant au stade de soldat. Ces séquences sont les suivantes :

>Termitogeton_planus1

ELLFFBS

>Termitogeton_planus2

ELLFFFBS

>Termitogeton_planus3

ELLFFFFBS

217 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Tenir compte de l’ensemble de la flexibilité observée chez les différentes espèces de

termites s’est soldé par la création d’un jeu de données composé de 82 terminaux.

Même si certaines études ont montré l’existence exceptionnelle de soldats reproducteurs

(e.g., Myles, 1986), le stade de soldat constitue, avec celui d’ailé, des stades finaux dans le

développement des termites. Au contraire, pseudergates et ouvriers vrais peuvent se différencier

en soldats par exemple. Le jeu de données portant sur le développement a donc été réalisé à

partir de deux types de séquences par taxon : la ou les séquence(s) se terminant par le stade de

soldat et la ou les séquence(s) aboutissant au stade d’ailé. Le jeu de données ontogénétiques est

fourni en Annexe X.

L’étude comparative de séquences ontogénétiques a déjà été envisagée par divers auteurs.

C’est dans cet objectif que la méthode dite « d’event-pairing » a été développée à la fin des années

90 (Smith, 1997 ; Velhagen, 1997). Toutefois cette méthode souffre de biais importants comme

l’ont démontré Schulmeister et Wheeler (2004). La principale raison de l’inadéquation de cette

méthode au problème à l’étude réside dans le traitement des évènements de développement

comme évènements indépendants. En considérant les positions relatives de chaque paire

d’évènements, cette méthode revient à fragmenter les séquences. Elle considère donc chaque

évènement ontogénétique comme indépendant des autres évènements et cela peut aboutir

notamment à des reconstructions ancestrales incohérentes (Schulmeister et Wheeler, 2004).

Les séquences ontogénétiques sont analogues aux séquences nucléotidiques et

peuvent donc être analysées grâce à la méthode d’optimisation directe (Wheeler, 1996).

Outre les problèmes d’alignement mentionnés dans la partie II.2.2 Concepts et méthodes

phylogénétiques, cette méthode permet d’analyser les séquences dans leur intégralité et évite

donc les artefacts de reconstruction évoqués ci-dessus. Grâce à l’option « custom_alphabet »

implémentée dans le programme POY4 (Wheeler et Varon, 2006), les séquences constituées

de plus de quatre états de caractère peuvent à présent être analysées en optimisation directe.

218 IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r ie r s c h e z l e s t e r m i t e s

Les analyses phylogénétiques des données ontogénétiques seules et en combinaison avec les données moléculaires ont donc été effectuées à l’aide de ce logiciel. Les données moléculaires ont été analysées d’une manière équivalente à celle détaillée dans la section IV.2.2 Matériels et méthodes. Pour les données moléculaires et ontogénétiques, tous les évènements de transformation et d’insertion-délétion ont été pondérés de manière équivalente (paramètre de type 111). La stratégie d’analyse utilisée combinait des algorithmes de réarrangement de branche et de « tree fusing ». Dans l’analyse combinée, l’algorithme du ratchet a également été utilisé (Annexe VI).

IV.4.3. Résultats

La longueur des séquences de développement varie de 6 à 13 items pour les séquences menant au soldat et de 7 à 14 items pour les séquences aboutissant aux ailés.

Un arbre optimal de 84 pas a été obtenu lors de l’analyse des séquences ontogénétiques

(Figure 4.22). La monophylie des termites n’est pas soutenue par l’analyse seule de ces données mais la topologie présente une certaine cohérence avec l’arbre phylogénétique obtenu avec les données moléculaires. Deux clades principaux sont obtenus : le premier contient toutes les séquences ontogénétiques des Termopsidae et des Kalotermitidae ainsi que celles de Prorhinotermes et Termitogeton, alors que le second contient les séquences de tous les autres

Rhinotermitidae, des Termitidae, des Hodotermitidae et des Mastotermitidae. Un seul caractère soutient chacun de ces deux clades. Le premier clade est caractérisé par la présence d’un stade larvaire ou d’un pseudergate au lieu d’un stade nymphal dans les séquences menant au stade ailé. Le second clade est caractérisé quant à lui par la présence d’un stade nymphal au lieu d’un stade larvaire dans les séquences menant au stade. Ces deux regroupements correspondent à un clivage des espèces en fonction de la présence (second clade) ou l’absence d’ouvriers vrais

219 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Locusta_migratoria Blattella_germanica Neotermes_holmgreni7 Kalotermes_flavicollis7 Neotermes_holmgreni6 Kalotermes_flavicollis6 Neotermes_holmgreni8 Kalotermes_flavicollis8 Neotermes_holmgreni9 Kalotermes_flavicollis9 Stolotermes_brunneicornis4 Porotermes_sp.3 Porotermes_sp.2 Archotermopsis_wroughtoni Stolotermes_brunneicornis2 Porotermes_sp.4 Prorhinotermes_canalifrons1 Prorhinotermes_canalifrons Termitogeton_sp. Prorhinotermes_canalifrons5 Prorhinotermes_canalifrons4 Prorhinotermes_canalifrons6 Prorhinotermes_canalifrons2 Termitogeton_sp.1 Termitogeton_sp.2 Prorhinotermes_canalifrons7 Prorhinotermes_canalifrons3 Stolotermes_brunneicornis3 Porotermes_sp.1 Stolotermes_brunneicornis1 Porotermes_sp. Hodotermopsis_sjoestedti2 Hodotermopsis_sjoestedti1 Hodotermopsis_sjoestedti Cryptocercus_sp. Zootermopsis_nevadensis Stolotermes_brunneicornis Zootermopsis_nevadensis1 Zootermopsis_nevadensis2 Archotermopsis_wroughtoni1 Kalotermes_flavicollis3 Neotermes_holmgreni3 Neotermes_holmgreni2 Kalotermes_flavicollis2 Neotermes_holmgreni1 Kalotermes_flavicollis1 Neotermes_holmgreni Kalotermes_flavicollis Neotermes_holmgreni5 Kalotermes_flavicollis5 Neotermes_holmgreni4 Kalotermes_flavicollis4 Blatta_orientalis Pseudacanthotermes_spiniger Macrotermes_subhyalinus Schedorhinotermes_sp.1 Syntermes_grandis Odontotermes_hainanensis Procornitermes_araujoi Macrotermes_subhyalinus1 Schedorhinotermes_sp. Sphaerotermes_sphaerothorax Pseudacanthotermes_spiniger1 Velocitermes_sp. Nasutitermes_voeltzkowi1 Cubitermes_sp. Inquilinitermes_sp. Velocitermes_sp.1 Diwaitermes_kanehirae Constrictotermes_cyphergaster Termes_hispaniolae Cornitermes_cumulans Microcerotermes_sp. Nasutitermes_voeltzkowi Reticulitermes_santonensis2 Reticulitermes_santonensis1 Reticulitermes_santonensis Parasphaeria_boleiriana Coptotermes_lacteus1 Coptotermes_lacteus Coptotermes_lacteus2 Hodotermes_mossambicus2 Hodotermes_mossambicus1 Hodotermes_mossambicus Mastotermes_darwiniensis1 Mastotermes_darwiniensis Mastotermes_darwiniensis2 Figure 4.22 : Topologie optimale obtenue suite à l’analyse cladistique des séquences de développement en optimisation directe (paramètres 111, L = 84 pas). Noir : outgroups ; mauve : Mastotermitidae ; bleu foncé : Kalotermitidae ; orange : Termopsidae ; vert : Hodotermitidae ; bleu clair : Rhinotermitidae ; rose : Termitidae.

220 IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r ie r s c h e z l e s t e r m i t e s

(premier clade). Toutefois, la diagnose des séquences révèle que les stades « ouvriers » ne sont pas responsables de cette dichotomie. L’alignement impliqué des séquences de développement est fourni dans l’Annexe XI.

Les désaccords les plus remarquables avec la phylogénie moléculaire concernent les positions des séquences de Mastotermes darwiniensis et d’Hodotermes mossambicus. Leurs longues séquences de développement sont responsables de leur regroupement avec la blatte

Parasphaeria boleiriana et avec deux Rhinotermitidae (i.e. Coptotermes lacteus et Reticulitermes santonensis). En effet, ces trois espèces présentent également de longues séquences de développement aboutissant à l’imago. Ainsi, l’allongement des séquences de développement

(par insertion de stades larvaire et nymphal) constitue une synapomorphie de ce clade. Il est intéressant de noter que certaines espèces représentées par plusieurs taxons terminaux sont monophylétiques alors que d’autres ne le sont pas. Par exemple, les séquences de Mastotermes darwiniensis ou de Coptotermes lacteus forment des groupes monophylétiques alors que celles de Kalotermes flavicollis, de Prorhinotermes canalifrons ou encore de Stolotermes brunneicornis forment des groupes polyphylétiques.

L’analyse combinant les données moléculaires et de développement s’est soldée par l’obtention de deux arbres de 17282 pas (Figure 4.23). La topologie retrouvée est extrêmement proche de celle obtenue lors de l’analyse des données moléculaires. Les termites forment un groupe monophylétique, comme les familles des Kalotermitidae, des Hodotermitidae et des

Termitidae. Au contraire, les Rhinotermitidae et les Termopsidae sont paraphylétiques.

Toutes les espèces présentant plusieurs séquences de développement et donc représentées par plusieurs terminaux forment des groupes monophylétiques, mis à part Stolotermes brunneicornis qui est paraphylétique. La monophylie de toutes ces différentes espèces n’est pas surprenante sachant que les taxons terminaux d’une même espèce sont représentés par les mêmes séquences

221 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Locusta_migratoria Mantoida_schraderi Metilia_brunnerii Pseudocreobotra_occellata Supella_longipalpa Nocticolidae Therea_petiveriana Blattella_germanica Calolampra_sp. Epilampra_sp. Parasphaeria_boleiriana Blatta_orientalis Pelmatosilpha_guyanae Cryptocercus_sp. Mastotermes_darwiniensis Mastotermes_darwiniensis1 Mastotermes_darwiniensis2 Kalotermes_flavicollis9 Kalotermes_flavicollis5 Kalotermes_flavicollis4 Kalotermes_flavicollis Kalotermes_flavicollis1 Kalotermes_flavicollis6 Kalotermes_flavicollis8 Kalotermes_flavicollis2 Kalotermes_flavicollis3 Kalotermes_flavicollis7 Calcaritermes_temnocephalus Bifiditermes_improbus Cryptotermes_brevis Incisitermes_tabogae Procryptotermes_leewardensis Comatermes_perfectus Postelectrotermes_howa Neotermes_holmgreni9 Neotermes_holmgreni2 Neotermes_holmgreni8 Neotermes_holmgreni Neotermes_holmgreni4 Neotermes_holmgreni1 Neotermes_holmgreni5 Neotermes_holmgreni6 Neotermes_holmgreni3 Neotermes_holmgreni7 Hodotermopsis_sjoestedti Hodotermopsis_sjoestedti1 Hodotermopsis_sjoestedti2 Microhodotermes_viator Hodotermes_mossambicus2 Hodotermes_mossambicus Hodotermes_mossambicus1 Archotermopsis_wroughtoni Archotermopsis_wroughtoni1 Zootermopsis_nevadensis1 Zootermopsis_nevadensis Zootermopsis_nevadensis2 Stolotermes_brunneicornis Stolotermes_brunneicornis1 Stolotermes_brunneicornis3 Stolotermes_brunneicornis2 Stolotermes_brunneicornis4 Porotermes_sp.1 Porotermes_sp.2 Porotermes_sp. Porotermes_sp.3 Porotermes_sp.4 Rhinotermes_marginalis Schedorhinotermes_sp. Schedorhinotermes_sp.1 Serritermes_serrifer Termitogeton_sp.2 Termitogeton_sp. Termitogeton_sp.1 Prorhinotermes_canalifrons5 Prorhinotermes_canalifrons2 Prorhinotermes_canalifrons6 Prorhinotermes_canalifrons4 Prorhinotermes_canalifrons Prorhinotermes_canalifrons1 Prorhinotermes_canalifrons3 Prorhinotermes_canalifrons7 Reticulitermes_santonensis1 Reticulitermes_santonensis Reticulitermes_santonensis2 Heterotermes_vagus Coptotermes_lacteus Coptotermes_lacteus1 Coptotermes_lacteus2 Sphaerotermes_sphaerothorax Macrotermes_subhyalinus Macrotermes_subhyalinus1 Odontotermes_hainanensis Pseudacanthotermes_spiniger Pseudacanthotermes_spiniger1 Cubitermes_sp. Inquilinitermes_sp. Termes_hispaniolae Microcerotermes_sp. Syntermes_grandis Procornitermes_araujoi Cornitermes_cumulans Diwaitermes_kanehirae Nasutitermes_voeltzkowi Nasutitermes_voeltzkowi1 Constrictotermes_cyphergaster Velocitermes_sp. Velocitermes_sp.1 Figure 4.23 : Topologie optimale obtenue lors de l’analyse cladistique combinant les données moléculaires et de développement (paramètres 111, L = 17282). Légende identique à celle de la figure précédente.

222 IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r ie r s c h e z l e s t e r m i t e s

moléculaires. A ce titre, la paraphylie de Stolotermes brunneicornis peut sembler plus étonnante.

Elle s’explique par le faible nombre d’autapomorphies moléculaires présentées par cette espèce dans notre jeu de données (une à trois autapomorphies suivant le type d’optimisation).

La différence majeure entre les deux topologies concerne la position de Serritermes serrifer en tant que groupe-frère de Termitogeton sp. et non plus en position de groupe-frère du clade

(Rhinotermitidae + Termitidae). Rappelons que la position phylogénétique de Serritermes serrifer était le résultat le plus instable de l’analyse moléculaire combinée, avec deux positions retrouvées à cinq reprises chacune lors des analyses de sensibilité, dont l’une en tant que groupe-frère de Termitogeton sp.

L’alignement impliqué des séquences de développement (Figure 4.24) montre que divers évènements sont responsables de leur évolution. Ils incluent aussi bien des

évènements de substitution entre différents stades, que des évènements d’insertion- délétion. Ces derniers évènements sont responsables de l’allongement ou du raccourcissement des séquences de développement. Les évènements de substitution peuvent concerner les

Figure 4.24 : Alignement impliqué des séquences de stades d’intérêts de cette étude comme la développement menant à l’imago d’après la topologie obtenue lors de l’analyse combinant les données moléculaires et de substitution pseudergates / ouvriers vrais développement (cf. Figure 4.23). Seules quelques espèces ont été représentées sur cette figure. inférée chez l’ancêtre du clade (Termitidae

(Coptotermes lacteus - Reticulitermes santonensis)).

223 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

L’optimisation des séquences de développement plaide pour trois apparitions différentes

de la caste des ouvriers vrais. La première apparition concerne Mastotermes darwiniensis.

La deuxième apparition concerne Hodotermes mossambicus et les Hodotermitidae en général

puisque des ouvriers vrais sont également connus dans les deux autres genres de la famille, à

savoir les genres Microhodotermes et Anacanthotermes. Enfin, la troisième apparition concerne

le clade (Rhinotermitidae + Termitidae). Une telle optimisation implique également une perte

de la caste des ouvriers vrais dans le clade (Prorhinotermes - Termitogeton).

L’optimisation de la caste des pseudergates est plus compliquée. La topologie étant

légèrement modifiée, les scénarios évolutifs sont légèrement amendés par rapport àceux

énoncés précédemment (cf. IV.3 Or i g i n e d e l a c a s t e d e s o u v r ie r s ). Ainsi, si l’on conserve la

méthode d’optimisation du caractère binaire (présence/absence de la caste des pseudergates),

deux scénarios équiparcimonieux de quatre pas sont obtenus. Le premier fait état de deux

apparitions et de deux disparitions de la caste, alors que le second plaide en faveur de trois

apparitions indépendantes et d’une seule disparition. Une ambiguïté persiste donc quant

à l’évolution des pseudergates. Mais l’intérêt de cette approche utilisant les séquences de

développement en intégralité est de s’affranchir d’une telle optimisation et de se concentrer sur

l’optimisation de séquences entières et non plus d’un stade isolé. De ce point de vue, les résultats

se révèlent très intéressants puisque l’optimisation des séquences conduit à faire l’hypothèse

de la présence de la caste des pseudergates chez l’ancêtre commun de tous les termites sauf

Mastotermes darwiniensis. Par contre, l’optimisation des deux nœuds subséquents demeure

ambiguë.

Enfin, l’optimisation des séquences de développement postule une différenciation

ancestrale entre lignées sexuée et stérile lors de la quatrième mue (Figure 4.25). Une

224 IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r ie r s c h e z l e s t e r m i t e s

Locusta_migratoria Mantoida_schraderi Metilia_brunnerii Pseudocreobotra_occellata Supella_longipalpa Nocticolidae Therea_petiveriana Blattella_germanica Calolampra_sp. Epilampra_sp. Parasphaeria_boleiriana Blatta_orientalis Pelmatosilpha_guyanae Cryptocercus_sp. Mastotermes_darwiniensis Mastotermes_darwiniensis1 Mastotermes_darwiniensis2 Kalotermes_flavicollis9 Kalotermes_flavicollis5 Kalotermes_flavicollis4 Kalotermes_flavicollis Kalotermes_flavicollis1 Kalotermes_flavicollis6 4 Kalotermes_flavicollis8 Kalotermes_flavicollis2 Kalotermes_flavicollis3 Kalotermes_flavicollis7 Calcaritermes_temnocephalus 4 Bifiditermes_improbus NNNA Cryptotermes_brevis Incisitermes_tabogae ELLLL Procryptotermes_leewardensis Comatermes_perfectus ****BS Postelectrotermes_howa Neotermes_holmgreni9 Neotermes_holmgreni2 Neotermes_holmgreni8 Neotermes_holmgreni Neotermes_holmgreni4 Neotermes_holmgreni1 Neotermes_holmgreni5 Neotermes_holmgreni6 4 Neotermes_holmgreni3 Neotermes_holmgreni7 Hodotermopsis_sjoestedti Hodotermopsis_sjoestedti1 Hodotermopsis_sjoestedti2 Microhodotermes_viator Hodotermes_mossambicus2 5 Hodotermes_mossambicus 2 Hodotermes_mossambicus1 Archotermopsis_wroughtoni Archotermopsis_wroughtoni1 Zootermopsis_nevadensis1 Zootermopsis_nevadensis Zootermopsis_nevadensis2 Stolotermes_brunneicornis Stolotermes_brunneicornis1 Stolotermes_brunneicornis3 Stolotermes_brunneicornis2 Stolotermes_brunneicornis4 Porotermes_sp.1 4 Porotermes_sp.2 Porotermes_sp. Porotermes_sp.3 Porotermes_sp.4 Rhinotermes_marginalis Schedorhinotermes_sp. Schedorhinotermes_sp.1 Serritermes_serrifer Termitogeton_sp.2 Termitogeton_sp. Termitogeton_sp.1 Prorhinotermes_canalifrons5 Prorhinotermes_canalifrons2 Prorhinotermes_canalifrons6 Prorhinotermes_canalifrons4 Prorhinotermes_canalifrons Prorhinotermes_canalifrons1 Prorhinotermes_canalifrons3 Prorhinotermes_canalifrons7 Reticulitermes_santonensis1 Reticulitermes_santonensis 2 Reticulitermes_santonensis2 Heterotermes_vagus Coptotermes_lacteus Coptotermes_lacteus1 Coptotermes_lacteus2 Sphaerotermes_sphaerothorax Macrotermes_subhyalinus Macrotermes_subhyalinus1 Odontotermes_hainanensis Pseudacanthotermes_spiniger Pseudacanthotermes_spiniger1 Cubitermes_sp. 1 Inquilinitermes_sp. NNNNNA Termes_hispaniolae Microcerotermes_sp. EL Syntermes_grandis Procornitermes_araujoi LLBS Cornitermes_cumulans Diwaitermes_kanehirae Nasutitermes_voeltzkowi Nasutitermes_voeltzkowi1 Constrictotermes_cyphergaster Velocitermes_sp. Velocitermes_sp.1 Figure 4.25 : Optimisation du « timing » de différenciation sur la topologie optimale. Une flèche vers le haut sur l’arbre symbolise une différenciation plus précoce. Une flèche vers le bas symbolise une différenciation plus tardive. Les chiffres en rouge correspondent à la mue à laquelle la différenciation se produit. L’alphabet utilisé pour les séquences de développement correspond à celui présenté dans le Tableau IV.4. ; * = stade ambigu.

225 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

différenciation à un tel stade est également inférée dans les deux nœuds profonds subséquents

et chez l’ancêtre des Kalotermitidae. L’hypothèse d’une différenciation plus tardive, lors de

la cinquième mue, est avancée chez l’ancêtre des Termopsidae, alors qu’une différenciation

précoce, dès la deuxième mue, est inférée chez l’ancêtre des Hodotermitidae et chez l’ancêtre du

clade incluant tous les Termitidae et les Rhinotermitidae, sauf les Rhinotermitinae. Enfin, une

différenciation encore plus précoce, dès la première mue, est postulée au sein des Termitidae.

IV.4.4. Discussion

ǲǲ Notions de convergence, parallélisme et contraintes de développement

Parallélisme et convergence sont deux concepts qui ont connu une histoire mouvementée

(voir Desutter-Grandcolas et al., 2005 et références citées). Deux approches principales ont

été utilisées pour définir ces notions.

La première, que nous avons qualifiée d’approche en fonction du degré d’apparentement

(Desutter-Grandcolas et al., 2005), parle de parallélisme pour des espèces proches, et de

convergence autrement. Convergence et parallélisme sont donc distingués a posteriori de

l’analyse phylogénétique. L’idée sous-jacente à cette distinction est que des espèces proches

sont plus à même de répondre de manière identique aux mêmes pressions de sélection. Cette

idée a été complétée plus récemment en terme de développement, les espèces proches étant

plus à même de partager des caractéristiques de développement et donc de posséder des

caractères non homologues mais étant apparu suivant des voies de développement similaires

(Gould, 2002). Une telle approche a été défendue par Eldredge et Cracraft (1980) ou Brooks

et McLennan (2002) par exemple. Cependant, il est bien difficile de juger si deux espèces sont

suffisamment apparentées ou non pour partager ces caractéristiques de développement.

La seconde, qualifiée d’approche par similarité de caractère, a recours aux testsde

Patterson (1982 ; tests de similarité, de congruence et de conjonction). Un caractère échouant

226 IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r ie r s c h e z l e s t e r m i t e s

au premier test est une convergence alors que le parallélisme ne se distingue de l’homologie que suivant le verdict du test de congruence (échec pour le parallélisme et succès pour l’homologie).

L’inconvénient de cette approche est qu’elle ne permet pas de tester les hypothèses de convergence et de parallélisme dans la mesure où Patterson ne donne pas de définitions précises en termes de série de transformation des caractères. Ainsi, sur la base de cette seconde approche, nous avons proposé de distinguer parallélisme et convergence, les caractères convergents étant identifiés a priori de l’analyse phylogénétique, alors que le parallélisme n’est déterminé qu’a posteriori de cette analyse par l’absence de continuité historique des caractères (Figure 4.26 -

Desutter-Grandcolas et al., 2005 ; Desutter-Grandcolas et al., 2007 ; contra Williams et Ebach,

2006). Des patrons précis sont ainsi proposés pour chaque concept et peuvent être testés lors d’études phylogénétiques.

Figure 4.26 : Schéma représentant la distinction entre homologie, parallélisme et convergence (d’après Desutter-Grandcolas et al., 2005).

La notion de parallélisme est étroitement apparentée à celle de contraintes de développement (Gould, 2002). En effet, le parallélisme suppose l’apparition de caractères suivant les mêmes processus évolutifs, les mêmes voies de développement sans qu’il y ait de continuité historique dans la présence du caractère. Cette hypothèse de parallélisme a par exemple été évoquée chez les phasmes quant aux origines multiples des ailes dans ce clade

227 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

(Whiting et al., 2003). Leurs résultats suggèrent que les voies de développement des ailes

n’ont évolué qu’une seule fois mais qu’elles ont été désactivées et exprimées à de multiples

reprises. Il y a donc bien apparition multiple d’un même caractère (les ailes) suivant un même

processus : c’est du parallélisme. Si l’étude des voies de développement révélait l’utilisation de

voies différentes entre deux clades de phasmes ailés, alors l’hypothèse de parallélisme serait

rejetée au profit d’une hypothèse de convergence évolutive. Une telle étude des processus

dépasse l’approche phylogénétique, mais cette dernière peut fournir des modèles pertinents

pour des recherches futures sur les processus évolutifs. C’est dans cette optique que l’évolution

des castes d’ouvriers chez les termites a été envisagée.

ǲǲ Evolution des séquences de développement et du polymorphisme chez les

termites

L’optimisation des séquences de développement plaide pour trois origines différentes de

la caste des ouvriers vrais : la première chez l’ancêtre du clade (Termitidae + Rhinotermitidae),

la deuxième chez Hodotermes mossambicus et la troisième chez Mastotermes darwiniensis.

L’alignement impliqué des séquences de soldats suppose que le stade ouvrier vrai chez

Hodotermes mossambicus résulte d’une insertion de ce stade dans la séquence de développement

(insertion en fin de séquence). Par contre, pour les Termitidae, Coptotermes lacteus et

Reticulitermes santonensis, la présence du stade ouvrier vrai correspond à une transformation

d’un stade pseudergate vers ce stade d’ouvrier vrai. Deux phénomènes évolutifs différents

sont potentiellement impliqués dans les apparitions du stade ouvrier vrai chez Hodotermes

mossambicus d’une part et chez Coptotermes lacteus et Reticulitermes santonensis d’autre part.

Derrière ces deux phénomènes se cachent probablement des voies de développement différentes.

L’hypothèse d’une convergence évolutive de l’apparition de la caste des ouvriers vrais plutôt

que d’un parallélisme sera donc privilégiée dans ce cas mais nécessite d’être corroborée par

228 IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r ie r s c h e z l e s t e r m i t e s

l’étude des processus évolutifs. Une telle hypothèse ne pourra être corroborée ou réfutée que par des approches de développement. En l’absence de référence extérieure (les membres du groupe externe n’ont pas de séquences de soldats), le cas de Mastotermes darwiniensis est plus difficile à discuter. Cependant, les séquences de développement de cette espèce sont relativement longues, laissant supposer que des insertions de stades se sont produites dans le développement post-embryonnaire de cette espèce. La présence de la caste des ouvriers vrais chez Mastotermes darwiniensis pourrait alors être la résultante d’un parallélisme avec la caste des ouvriers vrais de Hodotermes mossambicus.

L’optimisation des séquences de développement suggère également que l’ancêtre des termites (moins Mastotermes darwiniensis) possédait des pseudergates. La présence de cette caste dans les nœuds profonds suivants demeure ambiguë. Cependant, l’analyse réalisée à partir des données de développement a révélé que certaines séquences de développement de

Kalotermitidae étaient plus proches de certaines séquences de développement de Termopsidae que d’autres séquences de Kalotermitidae. Une situation équivalente se manifeste entre les séquences de développement de Prorhinotermes canalifrons et de Termitogeton sp. (Figure

4.22). De plus, Kalotermitidae et Termopsidae d’une part, et Prorhinotermes canalifrons et Termitogeton sp. d’autre part, partagent certaines séquences de développement. De tels résultats plaident en faveur de l’existence d’un polymorphisme ancestral chez ces taxons.

Ainsi, les hypothèses d’évolution de la caste des pseudergates basées sur l’optimisation de caractères sur la phylogénie peuvent être affinées par l’analyse des séquences de développement.

Considérons le clade comprenant les Termopsidae, les Hodotermitidae, les Rhinotermitidae et les Termitidae. L’optimisation des séquences de développement aboutissant au soldat montre une certaine ambiguïté pour l’ancêtre de ce clade avec une séquence de développement de la forme ELLLL*BS où « * » correspond à un état ambigu. Derrière cette séquence ambiguë se cachent deux séquences différentes (ELLLLLBS et ELLLLFBS) dont l’une contient

229 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

un stade pseudergate. Etant donné le polymorphisme observé chez les Kalotermitidae et les

Termopsidae actuels d’une part, et sur le polymorphisme ancestral que nous avons pu inféré

d’autre part, on peut raisonnablement supposer que l’ancêtre du clade cité ci-dessus était

polymorphe et qu’il possédait donc une caste de pseudergates. Les hypothèses d’évolution de

la caste des pseudergates les plus soutenues seraient alors celles postulant une ou deux origines

différentes, accompagnées respectivement de quatre ou deux disparitions secondaires. On

remarquera que l’hypothèse suggérant deux origines différentes est plus parcimonieuse : elle

sera donc préférée ici.

L’étude de l’évolution du polymorphisme révèle un polymorphisme ancestral et

une réduction de ce polymorphisme chez les Hodotermitidae et le clade (Rhinotermitidae

+ Termitidae). Ce résultat est conforme aux prédictions théoriques dans lesquelles un

fort polymorphisme constitue une condition ancestrale conférant un avantage dans un

environnement relativement instable. Les espèces flexibles sont supposées pouvoir répondre

plus efficacement aux fluctuations de l’environnement que les espèces dotées d’un schéma de

développement fixe (Nijhout, 1999, 2003). Selon cette même théorie, une stabilisation des

voies de développement est attendue dans un environnement stable. Les Hodotermitidae, les

Termitidae et la majorité des Rhinotermitidae construisent des nids fournissant effectivement

des conditions relativement stables (Grassé, 1986), ce qui corrobore cette hypothèse. De même,

les deux espèces du clade (Termitogeton sp. - Prorhinotermes canalifrons) sont polymorphes et

ne construisent pas de nids « vrais » (Parmentier et Roisin, 2003 ; Roisin, 1988). L’évolution

du polymorphisme dans ce clade pourrait soit être hérité d’un polymorphisme ancestral, soit

correspondre à une acquisition secondaire du polymorphisme.

230 IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r ie r s c h e z l e s t e r m i t e s

ǲǲ Evolution du timing de différenciation entre les voies de développement

sexuée et stérile

Deux hypothèses opposées ont été postulées quant à l’évolution de la différenciation entre les voies sexuée et stérile chez les termites. La première suppose une différenciation ancestrale tardive (Noirot, 1985a,b), alors que la seconde suppose une différenciation ancestrale précoce

(Watson et Sewell, 1985). L’optimisation des séquences de développement plaide en faveur de la première hypothèse avec une différenciation ancestrale se produisant lors de la quatrième mue (Figure 4.25). La différenciation précoce entre les deux lignées est apparue relativement récemment au sein des termites. Elle est inférée dès la seconde mue chez les Hodotermitidae et chez l’ancêtre du clade (Rhinotermitidae + Termitidae). Elle s’est opérée encore plus précocement chez l’ancêtre des Termitidae (différenciation suite à la première mue). De manière parallèle, il s’est donc produit une accélération, en terme de nombre de stades, dans le timing de différenciation entre voies sexuée et stérile. Toutefois, on observe localement un ralentissement de ce même timing chez l’ancêtre du clade (Hodotermitidae + Hodotermopsis +

Porotermes + Stolotermes) pour lequel la différenciation se produit lors de la cinquième mue.

231 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

IV.5. Di s c u s s i o n g é n é r a l e

IV.5.1. Phylogénie des termites

Les résultats obtenus concernant les relations phylogénétiques des termites sont

remarquablement stables. Six des sept marqueurs moléculaires utilisés soutiennent la

monophylie des termites. Cette monophylie est logiquement retrouvée lors des analyses

combinées. Mis à part les relations au sein des Rhinotermitidae, la structure générale de

la topologie ne varie que très peu (Figure 4.11). Ainsi, Mastotermes darwiniensis puis les

Kalotermitidae apparaissent comme les deux lignées à émergence la plus précoce au sein des

termites. Un tel résultat est totalement inédit dans la littérature même si un rapprochement

entre Mastotermitidae et Kalotermitidae avait déjà été postulé (Ahmad, 1950 - Figure 4.2).

Ensuite, un proche apparentement entre les Hodotermitidae (famille monophylétique) et

les Termopsidae (famille paraphylétique) est retrouvé. Enfin, les Rhinotermitidae forment

un groupe paraphylétique en regard des Termitidae qui forment un groupe monophylétique

stable. Dans l’avenir, il serait intéressant de compléter notre échantillonnage de caractères par

des données morphologiques. L’exemple des Blaberidae traité dans le chapitre III a illustré les

bénéfices qu’il était possible de retirer de la diversification des caractères utilisés en phylogénie.

En outre, l’échantillonnage taxonomique devrait être amélioré au sein des Rhinotermitidae

essentiellement, afin de stabiliser les relations de cette famille.

Très récemment, Inward et al. (2007b) ont proposé une phylogénie des termites sur la

base de caractères morphologiques et moléculaires (Figure 4.27). Ils retrouvent une topologie

légèrement différente, les Kalotermitidae divergeant plus tardivement que les Termopsidae

(groupe polyphylétique) et les Hodotermitidae (groupe monophylétique). Ils obtiennent

donc un clade (Kalotermitidae + Rhinotermitidae + Termitidae), regroupement déjà postulé

232 IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r ie r s c h e z l e s t e r m i t e s

par le passé (Emerson et Krishna, 1975 ; Kambhampati et al., 1996 ; Donovan et al., 2000 ;

Thompson et al., 2000). Notons que ce clade est le moins bien soutenu de leurs nœuds profonds (valeur de Bremer de 2). La différence de résultat entre leur étude et la nôtre peut s’expliquer par la différence d’échantillonnage et de traitement des données. Leur échantillon de caractères est composé de trois marqueurs moléculaires (environ 2000 paires de bases) et de 40 caractères morphologiques tirés des travaux de Donovan et al. (2000), Noirot (1995a,b,

2001) et Sands (1972). Notons que de nombreux caractères morphologiques ont été supprimés sans justification précise puisque l’étude de Donovan et al. (2000) comprenait 189 caractères morphologiques à elle seule ! Par ailleurs, les données moléculaires ont été alignées a priori de l’analyse phylogénétique et les indels ont été traitées en tant que données manquantes. Deux analyses supplémentaires ont été réalisées suivant le principe d’Optimisation Directe mais les résultats n’ont pas été présentés par les auteurs.

Figure 4.27 : Relations phylogénétiques des termites postulées par Inward et al., 2007b.

233 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

IV.5.2. Evolution

Toutes les analyses moléculaires les plus récentes (e.g., Lo et al., 2000 ; Inward et al.,

2007a), et quelques analyses morphologiques (e.g., Klass et Meier, 2006) postulent une relation de

groupe-frère entre Cryptocercus et les termites. La dernière analyse en date (Inward et al., 2007a)

a même proposé de supprimer l’ordre des Isoptères pour en faire une famille de blattes. Une

telle relation suppose une évolution de l’eusocialité chez les termites suivant la voie subsociale

(Wilson, 1971) mais n’explique pas comment la transition subsocialité (e.g., Cryptocercus) /

eusocialité (termites) a pu s’opérer. De plus, même si Cryptocercus n’est pas le groupe-frère

des termites, cette transition évolutive correspond à l’hypothèse la plus parcimonieuse dans

la mesure où on observe un stade « subsocial » dans l’ontogenèse des colonies de termites. En

effet, le couple royal s’occupe des nouveau-nés dans un premier temps. Ensuite seulement,

cette tâche est exclusivement exécutée entre frères et sœurs. Enfin, l’hypothèse de relation de

groupe-frère entre Cryptocercus et les termites montre quelques limites. La biogéographie du

genre Cryptocercus montre que sa diversification n’est pas antérieure au Miocène (Legendre

et al., en prép.) L’hypothèse d’une origine ancienne mais d’une diversification beaucoup plus

récente reste toutefois envisageable. En outre, le Tableau IV.6 montre que de nombreuses

synapomorphies supposées non ambiguës du clade (Cryptocercus + termites) d’après l’étude

morphologique la plus récente (Klass et Meier, 2006) sont très discutables.

Dans ce contexte, une analyse des relations phylogénétiques entre blattes et termites

combinant des données morphologiques et moléculaires est nécessaire. Les datations

moléculaires sont par définition spéculatives (Rodriguez-Trelles et al., 2002 ; Graur et Martin,

2004). Toutefois, grâce à la bonne connaissance actuelle du registre fossile des termites, de

nombreux points de calibration pourraient être utilisés. Les datations estimées n’en seront

que plus fiables (Douzery, 2002) et pourraient être confrontées notamment aux données

biogéographiques.

234 IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r ie r s c h e z l e s t e r m i t e s

Tableau IV.6 : Liste des synapomorphies morphologiques non ambiguës du clade (Cryptocercus + termites) d’après Klass et Meier (2006) avec quelques remarques.

Autres blattes Caractères Cryptocercus Termites Commentaires considérées Forme des d’autres blattes ont antennes état 1 état 1 état 0 antennes monoliformes dont la Polyphagidae Therea Nombre états 1 état de caractère grossier (fourchette = 28 état 1 état 0 d’antennomères et 2 à 42) Tegminization caractère inapplicable pour le genre inapplicable état 0 état 1 des ailes avant Cryptocercus Nombre de états 1 de nombreuses blattes fouisseuses ont état 1 état 0 cercomères et 0 l’état 1 Sclérites du état 1 état 1 état 0 proventricule Pulvilli du état 1 état 1 état 0 proventricule Faune de état 1 état 1 état 0 homologie grossière Hypermastigida Faune état 1 état 1 état 0 homologie grossière d’Oxymonadidae d’autres blattes ont l’état 1 ; codage Soin des jeunes état 1 état 2 état 0 additif responsable de la non ambiguité de l’optimisation Présence d’un homologie grossière et d’autres blattes ont état 1 état 1 état 0 nid un «nid»

Au sein des termites, l’étude de l’évolution du polyphénisme et du polymorphisme nous a amenés à identifier une certaine tendance évolutive. Une réduction du polymorphisme et une différenciation de plus en plus précoce des lignées sexuelle et stérile ont ainsi été mises en évidence. Dans le contexte néodarwinien, ce résultat suggère que les espèces les plus polymorphes correspondent aux espèces pour lesquelles la différenciation s’opère tardivement et qui ne construisent pas de « vrais » nids. Elles consomment le bois dans lequel elles nichent, puis se dispersent vers une autre source de ressources. Dans un tel contexte, l’avantage lié à une certaine flexibilité du développement, et donc à une différenciation tardive, a été fréquemment postulé (e.g., Nijhout, 2003). De même, la corrélation observée entre le mode de fourragement et la présence d’ouvriers vrais peut s’interpréter en termes d’adaptation. La présence d’une

235 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

caste spécialisée dans le fourragement au-delà du nid peut être favorisée par la sélection

naturelle. Le scénario général postule donc une évolution depuis un polymorphisme élevé, une

différenciation tardive et un mode de fourragement de type « one-piece » vers un polymorphisme

restreint, une différenciation précoce et un mode de fourragement de type séparé. Ce scénario

s’explique par la théorie de la sélection naturelle. La plupart des changements évolutifs étant

concomitant, l’hypothèse d’adaptation ne peut pas être rejetée sur la base du critère historique

(Grandcolas et D’Haese, 2003). Le critère sélectif semble intuitivement évident mais il devra

être testé de manière plus précise. De plus, la caste des ouvriers vrais pourrait être apparue

avant, après ou de manière vraiment simultanée avec la construction de « vrais » nids. Chaque

scénario peut être défendu dans le contexte néodarwinien.

Cependant, il est important de préciser que l’hypothèse d’évolution unidirectionnelle a

été rejetée dans la mesure où des exceptions à ce scénario général ont été mises en évidence. En

effet, des réversions vers un polymorphisme important et vers un mode de fourragement de type

« one-piece » ont été observées dans le clade (Prorhinotermes canalifrons - Termitogeton sp.) De

même, des transitions depuis un état « ouvrier vrai » vers un autre état ont été inférées par l’étude

des schémas de développement. Un tel résultat est contraire à la théorie de la spécialisation qui

considère l’apparition de caractères spécialisés comme un cul de sac évolutif (Kelley et Farrell,

1998 ; D’Haese, 2000 ; Nosil et Mooers, 2005). Enfin, l’hypothèse d’origines multiples de la

caste des ouvriers vrais est très fortement soutenue par nos analyses, avec des phénomènes de

convergence et de parallélisme. Bien que ces propositions doivent être confortées par des études

supplémentaires, l’hypothèse de parallélisme entre l’apparition des ouvriers « vrais » chez les

Mastotermitidae et les Hodotermitidae fait appel à la notion de contrainte de développement

(Gould, 2002). De telles contraintes ont pu faciliter le développement des mêmes castes dans

ces deux clades. Les contraintes seraient alors un des moteurs de l’évolution des castes chez les

termites, et auraient dirigé ses orientations.

236 IV. Ev o l u t i o n d e s c a s t e s d’o u v r ie r s c h e z l e s t e r m i t e s

IV.5.3. Codage des caractères et avancées méthodologiques

L’étude de l’évolution des castes d’ouvriers chez les termites a été l’occasion de réfléchir et de perfectionner la méthodologie associée à cette problématique. Les premières

études (e.g., Thompson et al., 2000) codaient les deux castes d’ouvriers en un seul caractère binaire : présence d’une caste de pseudergates vs présence d’une caste d’ouvriers vrais. Les limites d’une telle approche ont été discutées dans la littérature (Grandcolas et D’Haese,

2002, 2004 ; Legendre et al., soumis-b) et dans la partie IV.3.2 Optimisation des caractères d’intérêt. Une première amélioration a donc consisté à distinguer deux caractères binaires au lieu d’un seul. C’est l’approche que nous avons retenue dans la section IV.3 Or i g i n e d e l a c a s t e d e s o u v r ie r s . Cependant, au même titre qu’un acte comportemental n’est pas exécuté de manière isolée, un stade de développement fait partie intégrante d’une séquence.

L’analyse de ces séquences permet donc de réaliser des études plus précises et plus complètes sur l’évolution des castes et des chemins de développement. Après avoir souligné les biais de la méthode d’event-pairing (Smith, 1997 ; Velhagen, 1997), Schulmeister et Wheeler (2004) ont montré comment l’homologie dynamique pouvait être utilisée pour inférer l’évolution des séquences de développement. L’algorithme dit de « Search-based Optimization » (Wheeler,

2003) a été utilisé pour démontrer les avantages d’une telle approche. L’inconvénient majeur de cette méthode est qu’elle nécessite d’établir la liste des états ancestraux possibles, liste souvent délicate à élaborer. L’utilisation de l’algorithme d’Optimisation Directe (Wheeler,

1996) ne présente pas cet inconvénient, tout en conservant les avantages liés au traitement des séquences de développement en intégralité. Elle a ainsi permis de mettre en évidence un phénomène de convergence évolutive entre la caste des pseudergates observée dans le clade

(Prorhinotermes canalifrons - Termitogeton sp.) et chez les Kalotermitidae et Termopsidae. Ce résultat est cohérent avec l’observation faite par Parmentier et Roisin (2003) qui insistaient sur

237 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

les idiosyncrasies des stades de développement chez Termitogeton planus et notamment sur la

caste des pseudergates.

Au final, nos résultats montrent la puissance heuristique de l’analyse phylogénétique esd

séquences de développement en optimisation directe (Legendre et al., en prép.) et la nécessité

de donner des définitions précises des caractères à l’étude.

238 CHAPITRE V

Di s c u s s i o n g é n é r a l e e t p e r s p e c t i v e s

There are two ways in which the student of behaviour comes into contact with the central problem of biology : that of evolution.

Ti n b e r g e n (1951)

V. Di s c u s s i o n g é n é r a l e e t p e r s p e c t ive s

rois axes principaux ont été suivis au cours de ce travail qui avait pour but

d’étudier les modalités de l’évolution du comportement social chez les T blattes et les termites. Tout d’abord la volonté de mener une approche comparative engendre la nécessité de posséder une référence historique et un patron phylogénétique. Reconstruire des patrons phylogénétiques robustes a donc constitué le premier objectif de ce travail.

Etudier des caractères comportementaux ou de développement à l’aide d’une référence phylogénétique implique une définition précise de ces caractères. Or la méthodologie associée

à ce type de problématique est perfectible. Le second objectif a donc été de proposer un cadre théorique et méthodologique permettant d’intégrer divers caractères au sein des analyses phylogénétiques et d’inférer leur évolution.

Enfin, les modalités d’évolution du comportement social ont été analysées, notamment en regard des théories classiques à connotation plutôt gradiste. Dans ce contexte, nous nous sommes focalisés particulièrement sur trois transitions importantes de l’évolution du comportement social. La première transition (grégarisme / mode de vie solitaire) concerne le passage depuis un mode de vie social peu intégré vers un mode de vie où la dimension sociale n’existe pas. Elle se place donc à la limite de la socialité et doit permettre de comprendre le fondement de l’apparition d’un comportement social élémentaire. La seconde transition

(grégarisme / subsocialité) implique l’évolution de comportements sociaux coordonnés entre individus d’une même famille (parents et jeunes). La troisième transition, concernant l’évolution des castes d’ouvriers, correspond à l’évolution de comportements « dits » altruistes, c’est-à-dire des comportements bénéfiques à autrui mais pas à l’individu émetteur. Ces trois transitions impliquent donc des évènements importants pour la compréhension de l’évolution du comportement social.

Ces trois axes sont discutés successivement dans cette section.

241 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

V.1. Re c o n s t r u c t i o n phylogénétique

Tester des scénarios d’évolution et/ou émettre des hypothèses évolutives constituent une

des principales finalités des approches phylogénétiques (Eldredge et Cracraft, 1980 ; O’Hara,

1992 ; Grandcolas et al., 1994, 1997 ; Wenzel, 1997). A partir d’un patron phylogénétique,

l’évolution des caractères d’intérêt peut être inférée et des hypothèses évolutives proposées. De

même, à partir d’une théorie ou d’un modèle, il est possible de prévoir le scénario attendu sous

ce modèle, sous la forme d’une suite de transformations de caractères. Alors la confrontation

du patron phylogénétique observé avec le patron attendu permettra de réfuter ou de corroborer

la théorie pour le modèle à l’étude. Dans ce contexte, plus le patron phylogénétique dont on

dispose sera robuste, plus les conclusions tirées auront de poids.

Dans ce travail, le premier objectif a donc été de reconstruire des patrons phylogénétiques

pour les clades étudiés : les Blaberidae (chapitre III) et les termites (chapitre IV).

Divers marqueurs phylogénétiques ont été utilisés dans cette optique, incluant huit

marqueurs moléculaires (environ 7000 paires de bases), 78 caractères morphologiques, plus

de 1000 caractères comportementaux et deux séquences de développement (soit environ une

trentaine de caractères). L’information apportée par les différents marqueurs moléculaires a pu

être comparée grâce aux résultats des analyses séparées et des valeurs de Bremer partitionné.

L’étude des marqueurs moléculaires montre que le 18S et de nombreuses régions du 28S

apparaissent de manière attendue comme les séquences les moins variables (e.g., Giribet et

Wheeler, 2001). Cependant, ces marqueurs ne sont pas pour autant informatifs uniquement

aux nœuds profonds des arbres, ni d’ailleurs pour chacun de ces nœuds profonds. De même,

dans les deux clades étudiés ici, les 350 paires de bases du 12S apparaissent particulièrement

informatives et ce à des niveaux variés. Pourtant, ce gène a été classiquement utilisé ces

dernières années pour des analyses à faible échelle taxonomique chez les blattes (e.g., Clark et

242 V. Di s c u s s i o n g é n é r a l e e t p e r s p e c t ive s

al., 2001 ; Murienne et al., 2005). Contrairement à l’hypothèse nulle de départ sur les marqueurs moléculaires phylogénétiques, aucune tendance évidente ne peut donc être dégagée en ce qui concerne le niveau auquel les différents marqueurs apportent de l’information.

La comparaison des différents types de marqueurs (moléculaires, morphologiques, comportementaux et de développement) révèle que toutes les données sont informatives, qu’il n’y a pas de marqueur idéal ni de marqueur intrinsèquement supérieur aux autres pour réaliser des analyses phylogénétiques. Par exemple, les données comportementales présentent des indices de cohérence et de rétention intermédiaires à ceux des données moléculaires et morphologiques, et soutiennent diverses relations phylogénétiques au sein des Blaberidae. De manière similaire, la topologie retrouvée à partir des seules données de développement montre une structure interne forte et relativement cohérente avec la phylogénie obtenue en analyse combinée. Aucune conclusion ne peut donc être tirée a priori de l’analyse phylogénétique en ce qui concerne la qualité et le niveau d’information des différents marqueurs.

Enfin, l’analyse combinée de données de natures diverses ne constitue pas une difficulté particulière mais apporte au contraire des informations sur la qualité et les caractéristiques de chaque lot de données. De plus, les relations phylogénétiques les plus stables ont été obtenues pour les clades les mieux échantillonnés (cf. Figures 3.14 et 4.11), révélant ainsi l’importance de multiplier la quantité et surtout la diversité des sources de données phylogénétiques. Une première perspective sera donc de compléter les différents jeux de données (taxonomiques et de caractères). A plus long terme, réaliser la phylogénie des Dictyoptères avec un échantillonnage très important constituera un défi intéressant. Un tel travail apportera certainement de précieuses informations sur l’évolution de divers caractères et permettra de reconstruire l’évolution du comportement social chez ces Insectes de manière plus détaillée.

S’il est important d’accumuler les marqueurs et de les combiner, il nous semble par contre problématique de reposer sur la même batterie - limitée - de marqueurs dont la

243 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

qualité occasionnelle est très peu discutée. Les gènes mitochondriaux, le 18S et le 28S sont

très fréquemment utilisés, notamment parce qu’ils sont relativement faciles à séquencer du

fait des nombreuses copies présentes dans le génome. Dans ce contexte, il serait important

de diversifier les gènes analysés en phylogénie et donc de chercher de nouveaux marqueurs.

Dans cette perspective, il sera primordial de tenir compte de problèmes éventuels comme

la présence de pseudogènes. Ce point est rarement abordé mais les pseudogènes pourraient

être relativement fréquents dans le génome. Par exemple, les gènes nucléaires 18S et 28S sont

arrangés en tandem avec le gène 5,8S et ces tandems peuvent être répétés plusieurs milliers de

fois dans une seule cellule (Watson et al., 1989). Le phénomène d’évolution concertée (Liao,

1999) est censé assurer l’homogénéité des différentes copies mais diverses exceptions ont été

mises en évidence (e.g., Carranza et al., 1996). Récemment, Bayly et al. (2007) ont montré que

des pseudogènes de 18S avaient ainsi été utilisés lors d’analyses phylogénétiques de plantes et

étaient donc susceptibles de biaiser les résultats.

Nous avons vu qu’il était également important de diversifier les sources de données

phylogénétiques. Dans cette optique, il est primordial que les approches écologiques,

comportementales, systématiques, etc. soient coordonnées. En effet, récolter des données

comportementales pour des espèces éloignées sur le plan phylogénétique ne permettra pas

de tirer de conclusions évidentes sur l’évolution du comportement. De même, réaliser la

phylogénie d’espèces dont on ne connaît aucun trait d’histoire de vie n’apportera qu’une

information très limitée. C’est dans cette perspective que nous avons développé ces approches

multiples sur un même clade, et plus particulièrement sur les Zetoborinae et les Blaberinae

(Grandcolas, 1993b, 1998 ; Pellens et al., 2007b ; Legendre et al., soumis-a). C’est seulement

au prix de cette coordination, de cette intégration de données diverses que des conclusions

riches et pertinentes pour la biologie de l’évolution pourront être atteintes.

244 V. Di s c u s s i o n g é n é r a l e e t p e r s p e c t ive s

V.2. Av a n c é e s méthodologiques e n p h y l o g é n i e : i n t é g r a t i o n d e d o n n é e s c o m p o r t e m e n t a l e s e t d e développement

Traditionnellement, les reconstructions phylogénétiques sont menées à l’aide de caractères morphologiques et / ou moléculaires. Pourtant d’autres caractères héritables peuvent participer à ces reconstructions dont les données comportementales ou ontogénétiques.

L’idée que le comportement évolue et qu’il peut être utilisé en systématique est ancienne

(cf. I.1. Co m p o r t e m e n t a n i m a l e t p h y l o g é n ie : h i s t o r i q u e ). Pourtant, l’intégration des données comportementales au sein des analyses phylogénétiques est relativement récente et ceci de surcroît pour les seules données comportementales stéréotypées. Ces données étaient en outre considérées de manière isolée bien qu’elles soient le plus souvent issues de séquences comportementales. Une réflexion a donc été menée au cours de ce travail afin d’améliorer la méthodologie associée au traitement phylogénétique des données comportementales.

Dans un premier temps, des séquences comportementales stéréotypées ont été étudiées en collaboration et une méthodologie d’analyse a été établie, en parallèle avec celle concernant les séquences nucléotidiques (Robillard et al., 2006). Il a ainsi été montré que les homologies comportementales pouvaient être déterminées de manière précise grâce à l’utilisation de critères explicites et couramment utilisés pour les caractères traditionnels (voir aussi Wenzel,

1992). Dans un second temps, notre réflexion s’est portée sur les séquences comportementales non-stéréotypées, séquences les plus communes dans la nature. La méthode d’event-pairing successif a ainsi été mise au point (Legendre et al., accepté - Annexe III) et utilisée pour étudier l’évolution des interactions sociales.

Les résultats ont montré que les séquences comportementales stéréotypées et non- stéréotypées contiennent une information phylogénétique. Outre l’apport de caractères

245 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

supplémentaires pour la reconstruction phylogénétique, ces approches permettent également

d’améliorer la définition des caractères. Des hypothèses d’évolution précises peuvent être

proposées, ce qui est impossible lorsque de grandes classes comportementales sont optimisées

de manière fallacieuse sur des arbres déjà reconstruits. Ce dernier point est particulièrement

important pour notre compréhension de l’évolution du comportement.

La méthode de l’event-pairing successif considère les évènements comportementaux

deux par deux plutôt que les séquences entières. La raison en est que seules ces successions

d’actes élémentaires reflètent avec certitude des tendances héritables dans des séquences non

stéréotypées. Considérer des évènements comportementaux trois par trois … n par n dans ce

type de séquences n’amènerait qu’à classer des types de comportements et non pas à étudier les

relations de parenté entre espèces.

Il n’en va pas de même à l’échelle intraspécifique où toutes les séquences non stéréotypées

pourraient participer à une même analyse dans un but classificatoire : on pourrait ainsi définir

les grands types de comportement d’une espèce dans différents contextes, comme cela a déjà

été fait pour l’espèce humaine (Abbott, 1995 ; Wilson et al., 1999 ; Hay et al., 2003 ; van der

Aalst et al., 2003). La réflexion à ce sujet mérite donc d’être poursuivie.

Toujours dans l’optique d’améliorer le traitement des caractères phylogénétiques,

le codage des caractères « castes » a été précisé suite aux travaux de Grandcolas et D’Haese

(2002, 2004) et de Schulmeister et Wheeler (2004). Les premiers avaient montré en quoi il était

incorrect de considérer un caractère multi-états pour coder différentes castes d’ouvriers, entre

lesquelles une hypothèse d’homologie ne pouvait a priori pas être soutenue chez les termites.

Les seconds ont amélioré les méthodes d’utilisation des données ontogénétiques. Cette réflexion

a été poursuivie et, grâce à ces diverses avancées méthodologiques, l’algorithme d’optimisation

directe a pu être appliqué aux séquences de développement des différentes castes de termites.

246 V. Di s c u s s i o n g é n é r a l e e t p e r s p e c t ive s

Cette étude n’aurait pas été possible sans l’aide des algorithmiciens de l’American Museum of

Natural History de New York. En retour, ce travail a contribué au développement du logiciel

POY et de sa nouvelle fonction (commande « custom_alphabet ») permettant de considérer des séquences de caractères comprenant plus de cinq états.

247 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

V.3. Te n d a n c e s é v o l u t i v e s e t f a c t e u r s é v o l u t i f s

Cette étude a mis en évidence la multiplicité des facteurs responsables de l’évolution du

comportement social chez les blattes et les termites. Trois transitions majeures de l’évolution

du comportement social ont été étudiées grâce à un test phylogénétique (Eldredge et Cracraft,

1980 ; O’Hara, 1992 ; Grandcolas et al., 1994, 1997 ; Wenzel, 1997). Le patron attendu

sous l’hypothèse nulle d’adaptation a été confronté au patron reconstruit à partir de diverses

données. Les deux premières transitions (grégarisme / mode de vie solitaire et grégarisme /

subsocialité) ont été analysées dans un clade de blattes, alors que la troisième transition (entre

« types » d’eusocialité) a été étudiée chez les termites.

L’hypothèse nulle de sélection naturelle sur des changements adaptatifs simples

pour la transition « grégarisme / mode de vie solitaire » impliquait des bouleversements

comportementaux importants entre les espèces de blattes grégaires et solitaire. Nos résultats

ne corroborent pas un tel scénario et montrent au contraire que l’expression comportementale

de Thanatophyllum akinetum (espèce solitaire) n’est que très peu différente de celle de ses

proches parents grégaires. Il n’y a donc pas eu de bouleversements comportementaux bien

que Thanatophyllum akinetum montre une moins grande tolérance aux conspécifiques que

les espèces grégaires de Zetoborinae étudiées (Grandcolas, 1991b). De tels résultats plaident

donc pour une inertie phylogénétique plutôt que pour une action forte de la sélection naturelle

sur l’expression comportementale de cette espèce solitaire. A contrario, elle nous permet de

nous interroger sur la nature des relations sociales : plutôt que d’adopter une communication

quantitativement riche ou diverse, elle consiste simplement à accepter la promiscuité et à en

tirer les informations nécessaires sur le plan individuel ou environnemental.

La seconde transition (grégarisme / subsocialité) montre également des résultats

248 V. Di s c u s s i o n g é n é r a l e e t p e r s p e c t ive s

inattendus. Une hypothèse de préadaptation / exaptation avait été postulée dans la littérature

(Grandcolas, 1998) : la tolérance aux conspécifiques observée chez les espèces grégaires était supposée être ancestrale aux espèces subsociales et permettre l’établissement de ce mode de vie qui implique une promiscuité entre larves et femelle adulte. Ceci pouvait impliquer une possible récupération des patrons moteurs des espèces grégaires exprimés dans cet autre contexte. Les résultats de ce travail ne corroborent pas cette dernière hypothèse. En effet,

Parasphaeria boleiriana (espèce subsociale) se caractérise par de nombreuses autapomorphies impliquant diverses transitions comportementales agonistiques. Des expériences préliminaires

(Legendre et al., soumis-a - Annexe IV) ont montré que la tolérance aux conspécifiques de

Parasphaeria boleiriana était similaire à celle des espèces grégaires proches. L’établissement du mode de vie subsocial ne se solde donc pas par une récupération de patrons moteurs, même si une tolérance aux conspécifiques semble conservée. Par ailleurs, la subsocialité implique une certaine coordination entre les individus. On pourrait donc s’attendre à ce que cette espèce se caractérise par un répertoire relativement original ou des interactions bien particulières. Au contraire, le répertoire comportemental de Parasphaeria boleiriana n’est pas particulièrement original, même s’il est le plus riche des répertoires observés. De même, les interactions ne semblent pas plus coordonnées que la moyenne et se caractérisent essentiellement par une forte proportion d’actes agonistiques.

Au final, cette étude a montré que l’évolution du comportement social chez les blattes ne suit pas une tendance linéaire mais intègre différents éléments agissant en mosaïque.

L’approche phylogénétique menée ici a permis de réaliser et de tester des hypothèses

à partir de patrons d’évolution mais ne permet pas de tester les processus sous-jacents. De ce point de vue, des approches de biologie des populations se révèleraient particulièrement complémentaires. Des observations interspécifiques et/ou « inter-groupes » pourraient

également apporter des informations extrêmement importantes sur la reconnaissance spécifique

249 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

et de parentèle. De tels travaux pourraient se révéler particulièrement informatifs dans la

mesure où la communication est un caractère prépondérant dans l’évolution du comportement

sociale (Wilson, 1975).

Par ailleurs, l’évolution de la socialité a souvent été expliquée dans un contexte anti-

prédateur qui n’a pas été étudié ici. Certaines blattes possèdent des défenses chimiques

(e.g., Diploptera punctata) alors que d’autres disposent de défenses « comportementales »

(e.g., postures d’immobilisation de Paradicta rotunda et de Thanatophyllum akinetum). Des

hypothèses portant sur l’efficacité accrue des défenses chimiques en mode de vie grégaire

ont été avancées (e.g., Grandcolas, 1998) et devraient donc être évaluées par des tests

supplémentaires. Dans cette optique, il serait

également bénéfique de définir de manière la plus

précise possible les types de défense. Par exemple,

la posture d’immobilisation de Paradicta rotunda

(posture recroquevillée - Figure 5.1) et celle de

Thanatophyllum akinetum (aplatissement contre le Figure 5.1 : Larve de Paradicta rotunda en posture de défense. substrat) peuvent-elles être codées homologues a

priori ? Une étude morpho-fonctionnelle devrait préciser s’il s’agit là d’un même patron moteur

s’exerçant de manière différenciée avec une morphologie à chaque fois très particulière.

Le comportement social trouve son paroxysme dans l’existence d’une caste stérile : des

individus ont alors un comportement à ce point social qu’ils s’occupent des jeunes d’un autre

individus au détriment de leur propre reproduction. De cette manière, l’origine de la caste

des ouvriers vrais est considérée comme une étape supplémentaire dans la spécialisation de

l’eusocialité chez les termites. L’hypothèse formulée par Noirot (1985b) postulait donc une

transition depuis la caste des pseudergates, chez lesquels le retour à un état reproducteur est

250 V. Di s c u s s i o n g é n é r a l e e t p e r s p e c t ive s

encore possible, vers la caste des ouvriers vrais. Dans son schéma d’évolution des termites,

Noirot (1985b) supposait également une réduction du polymorphisme au cours de l’évolution et une différenciation de plus en plus précoce entre les lignées sexuelle et stérile.

Cette vision se replace parfaitement dans le cadre néodarwinien et est corroborée en grande partie par nos résultats. Ils supposent donc un rôle majeur de la sélection naturelle dans l’évolution des castes et des schémas de développement chez les termites. Ainsi, l’avantage sélectif résultant de la flexibilité du polymorphisme dans des conditions instables semble avéré. Cette flexibilité permettrait aux colonies de réguler la disponibilité des différentes castes en fonction de leurs besoins. Des études ont ainsi montré que les individus de Cryptotermes domesticus (Kalotermitidae) sont en mesure d’estimer la quantité de ressources disponibles en fonction de la qualité des vibrations perçues au sein d’une souche de bois (Evans et al.,

2005). De même, des ressources en faible quantité semblent favoriser le développement d’individus ailés chez Cryptotermes secundus (Korb et Lenz, 2004). Alors, les signaux perçus en cas de ressources en faible quantité pourraient constituer des stimuli importants dans la différenciation vers la caste des ailés plutôt que des pseudergates. Malgré ces travaux récents, l’interprétation de cette tendance générale dans un contexte néodarwinien est souvent narrative et mériterait d’être validée par des approches populationnelles. Par ailleurs, des exceptions

à cette évolution progressive et linéaire ont été inférées dans certains clades. Par exemple, le mode de fourragement observé dans le clade (Prorhinotermes canalifrons - Termitogeton sp.) constitue une réversion par rapport au scénario classiquement invoqué (Abe, 1987).

Sur un plan plus conceptuel, l’existence de phénomènes de parallélisme dans l’origine de la caste des ouvriers vrais entre Mastotermes darwiniensis et Hodotermes mossambicus a été avancée. Le parallélisme peut être expliqué par l’utilisation des mêmes voies de développement

(Gould, 2002). De ce point de vue, les phénomènes de parallélisme et de contraintes de développement pourraient constituer des voies à explorer. L’une de ces voies pourrait impliquer

251 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

le gène foraging. Récemment, le rôle de ce gène dans le comportement de fourragement a été

mis en évidence chez Drosophila melanogaster et Apis mellifera (Osborne et al., 1997, Robinson

et Ben-Shahar, 2002). Il a été montré que les individus présentant un phénotype rover (allèle

dominant) prospectent sur une plus large zone que les individus présentant un phénotype sitter

(Osborne et al., 1997). Le phénotype rover semble plus proche du comportement manifesté

par les ouvriers vrais de termites qui prospectent au-delà du nid. Au contraire, le phénotype

sitter correspond plutôt au comportement d’un pseudergate qui prospecte au sein de la souche

habitée. Dans ce contexte, un équivalent du gène foraging pourrait avoir été impliqué dans la

différence comportementale observée entre pseudergates et ouvriers vrais. Essayer d’identifier

ce gène chez les termites et de mettre en évidence des allèles différents selon les castes pourrait

se révéler déterminant dans la compréhension de leur évolution.

En conclusion, la multiplicité des facteurs potentiellement responsables de l’évolution

du comportement social chez les blattes et les termites a été mise en exergue dans ce travail.

L’identification de ces divers facteurs est primordiale pour pouvoir accéder à une bonne

compréhension de l’évolution. En effet, l’idée que la sélection naturelle n’est pas la seule

force évolutive à orienter l’évolution est largement acceptée aujourd’hui (Gould, 2002 ; Ord

et Blumstein, 2002 ; Verdú, 2006). Dans ce contexte, il est donc particulièrement bénéfique

d’étudier un même sujet sous des angles différents, grâce à des approches et des outils

variés. La biologie de l’évolution est un vaste domaine de recherche se déclinant en diverses

spécialités. A ce titre, il n’est donc pas surprenant de conclure cette étude sur des perspectives

variées, touchant aussi bien à la phylogénie et l’éthologie, qu’à la biologie des populations ou

l’évolution du développement. Seule une approche intégrative de nos problématiques nous

permettra de tendre vers la meilleure compréhension possible de l’évolution. Dans ce panel

d’approches, l’analyse phylogénétique tient une place centrale car elle permet de comparer les

252 V. Di s c u s s i o n g é n é r a l e e t p e r s p e c t ive s

caractères des différentes espèces. Il est donc indispensable de définir les méthodologies qui permettent d’analyser phylogénétiquement les données issues de toutes les disciplines de la biologie de l’évolution, qu’elles soient génétiques, comportementales ou de développement.

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270 An n e x e s

Li s t e d e s An n e x e s

Annexe I : Définitions de quelques caractères de la classification des catégories sociales 273

Annexe II : Protocole d’extraction utilisé en biologie moléculaire 275

Annexe III : Article Legendre et al. (accepté dans Biological Journal of the Linnean Society) : Phylogenetic analysis of non-stereotyped behavioural sequences with a successive event-pairing method 277

Annexe IV : Article Legendre et al. (soumis à Journal of Insect Behavior) : A Comparison of Behavioral Interactions in Solitary and Presocial Zetoborinae Cockroaches (Blattaria, Blaberidae) 313

Annexe V : Article Legendre et al. (soumis à Molecular Phylogenetics and Evolution) : The phylogeny of termites (Dictyoptera: Isoptera) based on mitochondrial and nuclear markers: implications for the evolution of the worker and pseudergate castes, and foraging behaviors 339

Annexe VI : Commandes des analyses phylogénétiques 377

Annexe VII : Tests statistiques 381

Annexe VIII : Phylogénie des termites : analyse combinée des marqueurs moléculaires en maximum de vraisemblance 385

Annexe IX : Phylogénie des termites : analyse combinée des marqueurs moléculaires en inférence bayésienne 387

Annexe X : Jeux de données de développement 389

Annexe XI : Alignements impliqués des séquences de développement 393

Annexe XII : Curriculum Vitae 397

271

ANNEXE I

Dé f i n i t i o n s d e q u e l q u e s c a r a c t è r e s d e l a c l a s s i f i c at i o n d e s c a t é g o r i e s s o c i a l e s Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Dé f i n i t i o n s d e q u e l q u e s c a r a c t è r e s

d e l a c l a s s i f i c at i o n d e s c a t é g o r i e s s o c i a l e s

Agrégat et colonie : une différence est effectuée entre un agrégat (caractère 1) et une colonie (caractère 3). Dans un agrégat, on observe des interactions réciproques entre les individus. Les foules résultant d’une attraction vers des éléments physiques ou chimiques de l’environnement ne sont pas incluses dans les agrégats (Grassé, 1952). Dans une colonie, on observe des activités coordonnées entre les individus. Donc toute colonie est un agrégat mais la réciproque n’est pas vraie.

Fondateurs : les fondateurs (caractères 5 et 6) correspondent aux individus qui étaient présents à l’origine de la colonie. Pour les colonies formes par essaimage, tous les individus présents dans l’essaim correspondent aux fondateurs.

Nid : la définition d’un nid d’Eickwort (1981 - caractère 10) a été retenue, c’est-à-dire un endroit où les œufs et/ou les jeunes sont déposés et où de la nourriture est apportée.

Recouvrement des générations : le critère de chevauchement ou recouvrement des générations tel qu’il a été défini par Michener (1969) a toujours été critiqué. Gadagkar (1994) a expliqué les problèmes liés à ce critère notamment lorsque l’on s’intéresse à des espèces tropicales qui ne connaissent pas d’hiver rigoureux. Ce critère a donc été supprimé et le caractère 23 (« quelques jeunes restent avec leurs parents ») a été préféré.

Division du travail reproducteur (caractère 24) : ce caractère a également généré de nombreuses controverses car il manquait de précisions (voir par exemple Crespi et Yanega, 1995). Ici, il correspond à la présence de castes, qu’elles soient irréversibles ou non.

Différences morphologiques entre les castes (caractère 25) : ce caractère inclut les variations allométriques (Noll et al., 2004).

274 ANNEXE II

Pr o t o c o l e d’e x t r a c t i o n u t i l i s é e n b i o l o g i e m o l é c u l a i r e Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Ex t r a c t i o n

1) Dry tissue Add 180 µL ATL buffer Add 20 µL proteinaseK Wrap in parafilm Vortex Incubate at 55°C about 2-2.5 hrs

2) Vortex for 15 sec Add 200 µL AL buffer Vortex Incubate at 70°C for 10 min

3) Add 200 µL 96-100% Etoh Vortex

4) Pipet (500 µL) into Dneasy minicolumns in 2mL tubes Centrifuge = 6000xg (8000 rpm) 1 min Discard collection tube

5) Place columns into new 2mL tubes Add 500 µL AWI buffer Centrifuge = 6000xg (8000 rpm) 1 min Discard collection tube

6) Place columns into new 2mL tubes Add 500 µL AWII buffer Centrifuge full speed 3 min

7) Place columns into 1,5mL microtubes Add 200 µL AE buffer Leave for 1 min Centrifuge = 6000xg (8000 rpm) 1 min to elute

8) Repeat elution (but with 100 µL AE buffer) Collect elutes together

276 ANNEXE III

Le g e n d r e e t a l . (Bi o l . J. Li n n . So c .) Ac c e p t é Phylogenetic a n a l y s i s o f n o n - s t e r e o t y p e d b e h a v i o u r a l s e q u e n c e s w i t h a s u c c e s s i v e e v e n t -p a i r i n g m e t h o d Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

TITLE: Phylogenetic analysis of non-stereotyped behavioural sequences with a successive event-pairing method

Frédéric LEGENDRE1*, Tony ROBILLARD1, Laure DESUTTER-GRANDCOLAS1, Michael F. WHITING2 and Philippe GRANDCOLAS1

RUNNING TITLE: BEHAVIOURAL SEQUENCES AND PHYLOGENY

* Corresponding author. E-mail address: [email protected] Tel: (33) 1.40.79.38.48 Fax: (33) 1.40.79.56.79

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Abstract A new method is proposed which uses transitions among acts in non-stereotyped behavioural sequences as phylogenetic characters. This method is derived from the event-pairing method designed for the phylogenetic study of developmental sequences and from ethological analyses of transition matrices. This method is applied to a case study, the study of phylogenetic relationships among presocial Zetoborinae cockroaches. The analysis is carried out with three data sets: a behavioural data set with transitions among acts in behavioural dyadic sequences, together with a morphological and a molecular data sets. Non-stereotyped behaviour proved to be phylogenetically informative and to display low homoplasy. This new method opens an avenue for studying the evolution of behaviour in the framework of phylogenetic analysis, which was restricted until now to the study of stereotyped sequences and/or isolated features involved in courting or building activities.

ADDITIONAL KEYWORDS: behaviour – behavioural sequences – cockroaches – evolution – phylogeny – successive event-pairing – Zetoborinae.

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Introduction Studies on behaviour and phylogeny have a long common history. From the early times, comparative studies have shown that behaviour can be remarkably informative regarding the relationships of taxa, as reviewed by Hinde & Tinbergen (1958). These comparative studies focused on highly stereotyped and ritualized behaviours such as courting or nest-building behaviours (Slikas, 1998; Johnson et al., 2000; Stuart & Currie, 2001). Being stereotyped, these behaviours were easily compared among species to assess their patterns of evolution (Lorenz, 1941; Baerends & Baerends, 1950; Hinde, 1955; Tinbergen, 1959). In this context, the homology of stereotyped behaviour has been repeatedly discussed by several seminal papers (Baerends, 1958; Atz, 1970; Hodos, 1976; Lauder, 1986; Wenzel, 1992) with reference to the classical criteria of homology proposed by Remane (1952), and especially the criteria of position and special quality. More recently, comparative studies of behaviour have taken place in the field of phylogenetic analysis and the homology of stereotyped behavioural characters was challenged with reference to other characters, either morphological or molecular (e.g., Coddington, 1986; McLennan, Brooks & McPhail, 1988; Wenzel, 1993; Macedonia & Stanger, 1994; Kennedy, Spencer & Gray, 1996; Stuart & Hunter, 1998; Johnson, 2000; Cap, Aulagnier & Deleporte, 2002; Noll, 2002; Price & Lanyon, 2002; Desutter-Grandcolas & Robillard, 2003; Robillard, Höbel & Gerhardt, 2006). Empirically, these studies confirmed the old perception that behaviour is not only phylogenetically informative but also often important to study from such a perspective (De Queiroz & Wimberger, 1993; Proctor, 1996; Brooks & McLennan, 2002). Behaviour is usually described in terms of sequences which are ordered lists of behavioural acts, or events, expressed by one or several individuals. Stereotyped sequences offered good opportunities for establishing homologies as they are relatively stable within each species. Behavioural homology can be established with reference to the criterion of position by considering the place of different behaviours along the behavioural sequence (Robillard et al., 2006b), and also with reference to the criterion of special quality, as reviewed by Wenzel (1992). This refined treatment of behavioural homology is akin to ethologists considering the order of events in many sequences, especially when there is a relation of causality between an event and the following (see Abbott, 1995; Abbott & Tsay, 2000). This situation has been analysed to study patterns of mining navigation on web sites (e.g., Hay, Wets & Vanhoof, 2004) and clearly occurs in behavioural interactions. However, stereotyped behavioural sequences represent only a small part of all potentially available behavioural data and non-stereotyped behaviours the major part. Non-stereotyped behavioural sequences are most often observed in the context of social relationships. In this case, the observed behavioural sequence is a series of acts emitted by two individuals in alternation. These behavioural relationships vary from one individual to another, and from one context to another, preventing homologies to be hypothesized with reference to the criterion of position. In addition, the elementary acts which are

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expressed in such non-stereotyped sequences are often not peculiar in any respect, and homologies cannot be proposed using the homology criterion of special quality. This situation prevented the analysis of a large part of animal behaviour within an accurate phylogenetic framework. In the best case, particular behaviours are coded “present” vs “absent” and the positional information about their occurrence within a behavioural sequence is not considered. In the worst case, this has led some studies to map on the phylogenetic trees some broad behavioural classes, leading to potentially biased reconstructions (as reported by Proctor, 1996; Desutter-Grandcolas & Robillard, 2003; Grandcolas & D’Haese, 2004). The aim of this paper is to propose a new methodology allowing the study of non-sterotyped sequences in a phylogenetic framework and to show its potential by applying it to a typical case of sequences obtained from social interactions. This application is made for some social cockroaches, the behaviour of which has already been copiously studied (Gautier, 1974; Grandcolas, 1991; van Baaren & Deleporte, 2001; van Baaren etal., 2002, 2003a).

ESTABLISHING A SUCCESSIVE EVENT-PAIRING METHOD TO STUDY BEHAVIOURAL SEQUENCES Behavioural sequences are ordered series of acts expressed by one or several individuals. These acts belong to the ethological repertoire of each species and are generally the first characters used in phylogenetic analyses of behaviour. Most often, some information about the context of emittance of an act is taken into account when defining one or several characters. For example, a particular grooming act in a grooming sequence is not equivalent to a similar grooming act in a dyadic (i.e., involving two interacting individuals) agonistic sequence; this grooming act is said to be “displaced” in the second case. Presence-absence of these different acts within an appropriate context already provides a first set of phylogenetic characters. However, the relative position of these acts within sequences is not yet taken into account. The study of strereotyped behavioural sequences is straightforward. Different sequences may be aligned and analysed as it was done by ethologists in non-phylogenetic and intraspecific comparisons of sequences (Abbott, 1995; Abbott & Tsay, 2000; Hay et al., 2004; Schlich, 2001; Van der Aalst et al., 2003; Wilson, Harvey & Thompson, 1999). Alignments of stereotyped behavioural sequences for phylogenetic analysis can be generated in a dynamic way (Robillard et al., 2006b) via direct optimization (Wheeler, 1996) or used in a static way in a standard phylogenetic analysis (Wilson et al., 1999). However, when sequences are not stereotyped within species, there has been no way to use them directly to study species phylogenetic relationships. We propose here a new method to analyse behavioural characters for non-stereotyped sequences. This method was inspired by the procedure of event-pairing which has been developed simultaneously by Mabee & Trendler (1996), Smith (1997) and Velhagen (1997) to study developmental sequences (Bininda-Emonds et al., 2002; Jeffery et al., 2002, 2005).

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In the event-pairing method, developmental sequences are recoded in all possible pairwise combinations of events, thereby encoding the relative position of each item in the sequence. Each developmental event is coded as possibly occurring before, simultaneously or after any other event (Jeffery et al., 2005). Event-pairing coding has been recently challenged by Schulmeister & Wheeler (2004) who suggested that treating features of sequences as if they are independent can produce inconsistent reconstructions. This is because developmental sequences are nonrecurrent: events cannot repeat twice or more in those sequences (Abbott, 1995). In addition, developmental sequences are more constrained in term of temporal linearity than ethological sequences with respect to the biological process involved. For example, many developmental events cannot occur earlier or later within a sequence because the structures where they should take place are not developed yet or cannot develop twice (Schulmeister & Wheeler, 2004). The limitations of event-pairing coding as applied to studying development are not a problem for non-stereotyped behavioural sequences, where the same event can then be expressed several times within the same sequence. There is not a one-to-one relationship between a linear sequence and a species, but many different sequences for the same species. Our goal is to code in a phylogenetic context the occurrence and the frequency of transitions between two acts among many differently ordered sequences. Only transitions between two successive events are considered here and not the relative position between all pairs of events. This methodology is named successive event-pairing method to avoid confusion with the event-pairing method. Establishing a matrix of characters coding the occurrence of two successive events in a behavioural sequence is already part of the current statistical analyses of behavioural sequences (Fig. 1). Usually, ethologists build matrices of transition where each cell is filled with the frequency of a transition between two particular acts (Bakeman & Quera, 1995; Gottman & Roy, 1990; Martin & Bateson, 1986). These frequencies are then organized in flux diagrams generated by hand or according to correspondence analyses (van der Heijden, 1987) to investigate how different acts are organized in different kinds of sequences and to compare them between different species. To adapt this procedure to successive event-pairing method in phylogenetic analysis, we only need to consider that the cells of matrices of behavioural transitions can be used as phylogenetic characters (Fig. 1). This is justified on the basis of the classical criteria of homology applied to comparative and phylogenetic ethology (Wenzel, 1992). Indeed, homology based on the cells of such matrices fits the criterion of position since it defines a particular succession of two acts, thus specifying the position of one act relative to another. In this context, events A occurring after an event B or after an event C are not considered homologous, strictly speaking: answering by A after B or after C is not the same behaviour and will not necessarily be shown by all species even if the fixed motor pattern involved in displaying A is the same in each case. This is easy to understand if one considers a real example where a species would tend to answer to conspecific aggression by escape while

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another species would answer by reciprocal aggression. Ethologists have known for a long time that this kind of difference can be species-specific or common to related species. Such a methodology allows more accurate assumptions of homology than when acts are taken in isolation. The occurrence of transitions between two particular acts can be treated as presence- absence characters. The frequencies of transitions can also be used in addition since it is very different to observe that a given transition is very rare or very common. Either a low or a high frequency can be considered characteristic of species and therefore used in phylogenetic analysis as characters. Frequencies can be discretized and coded in different character states using gap coding (Archie, 1985; Stevens, 1991). Recently, Goloboff, Mattoni & Sebastián Quinteros (2006) argued that continuous characters need not to be discretized. However, their methodology treats continuous characters as additive characters, which requires an additional set of assumptions that we do not want to follow here. Quantitative characters have proved to be difficult to study in phylogenetic analyses, and the present work is not aimed at comparing and contrasting these methods. Therefore, we will focus this work on the most commonly used approaches: discretization and gap coding.

Our method requires that all these behavioural patterns, both the acts and the trends of succession among acts, are largely heritable and that their plasticity and variability are low. This is the most basic and necessary assumption made by phylogenetic studies of behaviour, considering either stereotyped or non-stereotyped sequences. This assumption should be substantiated in some way to legitimate a phylogenetic approach, as for other phenotypic traits (morphology, cytology, etc.). It can be partly done in evaluating the congruence of the phylogenetic tree based on behavioural data with molecular and morphological data. Other basic assumptions in phylogenetics deal with the minimal sampling effort needed to document correctly the behaviours and with the independence of characters. Obviously, sampling effort and reasonable character independence should be, and will be, evaluated and discussed critically before any comparative study to ensure an unbiased sampling of transitions and frequencies in different species. These assumptions are not different than for other phenotypic characters, as already argued by Wenzel (1992).

MATERIALS AND METHODS An i l l u s t r a t i v e c a s e s t u d y : g r e g a r i o u s b e h a v i o u r i n Ze t o b o r i n a e c o c k r o a c h e s Non-stereotyped behavioural sequences are most often observed in the context of social relationships. In this case, the observed behavioural sequence is not a series of acts successively emitted by the same individual, a situation which could occur with other kinds of behaviour such as territorial displays, grooming activities, etc., but a series of acts emitted by two individuals in alternation. These behavioural relationships are rarely stereotyped and, depending on the time and the context, the acts emitted by different individuals can differ. There is not a single answer to a particular act from a conspecific, and several different acts

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can initiate a sequence of interaction between two conspecifics. Gregarious behaviour in cockroaches is a famous example of presocial behaviour and it has been often studied from this point of view (Gautier, Deleporte & Rivault, 1988; Grandcolas, 1999; Nalepa & Bell, 1997; Schal, Gautier & Bell, 1984; van Baaren et al., 2002, 2003b). This behaviour has been recently analysed in a molecular and morphological comparative framework in the subfamilies Zetoborinae and Blaberinae (Grandcolas, 1991, 1993a, 1993b, 1998; Pellens, Legendre & Grandcolas, 2007; Pellens et al., 2007b) which provided both a phylogenetic reference and a natural history context for the interpretation of social behaviour observed in the laboratory (Grandcolas, 1991; van Baaren & Deleporte, 2001; van Baaren et al., 2002; van Baaren et al., 2003a). In a first attempt to understand the evolution of social behaviour, relevant categories such as “gregarious”, “solitary” and “subsocial”, have been mapped onto a phylogenetic tree based on morphology (Grandcolas, 1993, 1998). Actually, ethological studies have documented that gregarious behaviours can be different for some of their details (Grandcolas, 1991; van Baaren & Deleporte, 2001; van Baaren et al., 2002, 2003a) and that these details should be analysed and contrasted in every species, not only considering broad behavioural categories. A small group of closely related species has been already studied in detail and will be used here as an example of how the successive event-pairing method can be applied to behavioural sequences to infer a phylogenetic tree that is reasonably congruent with other data, and to propose hypotheses of behavioural evolution. We will not discuss the issues of behavioural plasticity which have been explored and controlled for in the specific papers about cockroach behaviour cited earlier. In the course of these behavioural studies, dyadic interactions in four species – namely Thanatophyllum akinetum Grandcolas 1991, Schultesia lampyridiformis Roth 1973, Lanxoblatta emarginata Burmeister 1838 and Phortioeca nimbata Burmeister 1838 – have been observed among 11 to 17 groups of six nymphs placed in standard conditions for each species, according to the protocol described in Grandcolas (1991) and van Baaren et al. (2002). Each group has been placed in an open-field arena. The observations began one hour later and lasted 15 min. The experimentations have been recorded on a Samsung Digital Camcorder VP-D11. The observations have been carried out on nymphs in the mid of their development since this is the most characteristic and intense period of gregarious behaviour (Grandcolas, 1993b; van Baaren & Deleporte, 2001). One additional outgroup species Eublaberus distanti Kirby 1903 from the closely related subfamily Blaberinae has been observed using the same procedures. Transition matrices have been constructed using the behavioural sequences reported as described in the Figure 1. As a matter of illustration, within a sequence B-A-C-D, the transitions B/A, A/C and C/D are observed and reported in the transition matrix. Phylogenetic analyses have been carried out with these behavioural matrices, and also by comparison with a morphological and molecular data set. The morphological data are taken from Grandcolas (1993, 1998).

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Molecular data for all the species and behavioural data for Eublaberus distanti have been acquired for the present study. The sampling effort for behaviour has been critically evaluated with respect to the previous behavioural studies that were conducted and published on the same insect species (e.g., van Baaren et al., 2002). Accumulation curves for the occurrence of transitions according to the number of observations have been computed to show whether the sampling effort is large enough to observe the transitions, either uncommon or frequent, occurring in each species. Character independence has also been evaluated by checking whether frequencies of transitions involving a same behavioural act are not misleadingly correlated. This can be easily tested with a χ2 goodness-of-fit test (Chatfield and Lemon, 1970; Zar, 1999) which verifies whether the frequency of a transition between two acts can be determined by the total frequency of each act involved. Basically, this test compares expected frequencies with observed frequencies. Following Zar (1999), some data have been pooled together in order to have an average expected frequency of at least six, which avoids bias in χ2 computation.

Pr i m e r s , PCR a n d s e q u e n c i n g Leg muscle tissue was excised from roaches specimens preserved in 100% ethanol. DNA was extracted using the Qiagen DNeasy protocol for animal tissue. Mitochondrial ribosomal DNA large subunit (16S, ~ 385 bp), nuclear ribosomal DNA small subunit (18S, ~ 1875 bp), and nuclear ribosomal DNA large subunit (28S) domains A (~ 360 bp) and C (~ 330 bp) were amplified. 18S was amplified and sequenced in four overlapping fragments corresponding to GA, AD1D2, BCE and EF domains. PCR reactions were lead on a DNA Engine DYADTM, Peltier Thermal Cycler with the following conditions: an initial heating step of 94°C for 2 min followed by 40 cycles of 94°C for 60 s, 55°C for 60 s and 72°C for 75 s. Then a final elongation at 72°C during 7 min was carried out. The different already published primers used are listed in Table 1. Electrophoresis gel was used to visualize PCR products and to check that there was no contamination thanks to a negative control. PCR products were purified via the Montage PCR96 Cleanup Kit (Millipore®) and sequenced using ABI Big Dye 3.1® with the following sequence profile: 27 cycles of 96°C for 10 s, 50°C for 5 s and 60°C for 4 min. Sequencing reactions products were purified with SephadexTM columns and fractionated on an ABI 3730 XL DNA sequencer. Each sequence was edited using Sequencher® 4.0 (Genecodes, 1999) and blasted on GenBank (http://www.ncbi.nlm.nih.gov/blast/) to check for contamination. All the sequences (16S/18S/28SA/28SC, respectively) were deposited on GenBank under the following accession numbers: Eublaberus distanti (XX/XX/XX/XX), Lanxoblatta emarginata (XX/XX/XX/XX), Phortioeca nimbata (XX/XX/XX/XX), Schultesia lampyridiformis (XX/XX/XX/XX) and Thanatophyllum akinetum (XX/XX/XX/XX).

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Phylogenetic a n a l y s e s Even if repertoires are basically identical among species and therefore cannot convey much phylogenetic information, their analysis has been carried out for a matter of comparison (analysis A). Using the successive event-pairing method, a second phylogenetic analysis has been performed on the presence-absence of transitions taken as characters (analysis B). In a third analysis (analysis C), characters based on the discretized frequencies of the transitions were added to the B data set. The marginal frequencies of each initiating act have been calculated. For instance, in the species 1, one event A and two events C have been observed in answer to an event B (Fig. 1). Then, the frequencies for the transitions B/A, B/B, B/C and B/D are 0.33, 0.00, 0.67 and 0.00, respectively. All the frequencies for a same initiating act have been pooled throughout all the species to form a distribution. Each distribution of frequencies was discretized and coded using gap coding (Archie, 1985; Stevens, 1991). The morphological data set has been taken from the matrix of 78 characters used by Grandcolas (1993), considering only the five species of the present study. Since it represents few parsimony informative characters (9), it has been analysed together with the molecular data (analysis D). Molecular data sets represent portions of genes 16S, 18S and 28S. Molecular sequences, which present a very low variability in length, were aligned using Muscle 3.6 (Edgar, 2004). Finally, behavioural data (including frequencies) have been combined together with the morphological + molecular data set (analysis E). All characters were equally weighted and coded as non-additive. All parsimony analyses have been performed under PAUP4.0b10 (Swofford, 1998) with an exhaustive search to ensure to find the most parsimonious tree. Consistency index (CI – Kluge & Farris, 1969), retention index (RI – Farris, 1989) and number of parsimony-informative characters were recorded. Bremer support values were computed with the help of TreeRot.v2b (Sorenson, 1999). Bootstrap values were computed for 1000 replicates using PAUP4.0b10. Characters optimizations on the phylogenetic trees were done with fast procedure (i.e. accelerated transformation ACCTRAN) using Winclada version 1.00.08 (Nixon, 2002). Because the monophyly of the ingroup has been established before (Grandcolas, 1993, 1998), the ingroup was designated as monophyletic in tree visualization. Analyses C and E include characters based on the frequencies of transitions and consequently include inapplicable characters. If a particular behavioural transition is not observed in one or several species, the character based on its frequencies is inapplicable for that or those species. Those characters were coded with a dash (“-“) in the matrices but were interpreted as missing data during the tree search. This “reductive coding” better reflects the information content of the data (Strong & Lipscomb, 1999). The behavioural data were tested for significant structure using the permutation tail probability test (PTP; Faith & Cranston, 1991) and the g1 statistics (Hillis, 1991; Hillis & Huelsenbeck, 1992) in PAUP4.0b10 (Swofford, 1998). However, even if there is a structure in a phylogenetic tree based on behavioural data, this structure can be a reflection of common

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evolutionary ecological pressures rather than of phylogenetic relationships (Kennedy et al., 1996). If the behavioural tree is congruent with a tree based on other data sets (morphological + molecular here), it is most likely to be due to common phylogenetic signal in the different data sets. Behavioural and morphological + molecular trees were tested for congruence using the triplets tree comparison metric (Symmetric Difference of triplets, SDt hereafter) as implemented in the software Component v2.0 (Page, 1993). The lower the value, the more congruent the trees. This value can be compared with a null distribution calculated after generating all topologies with 5 leaves unrooted (options “generate all” and “tree-to-tree distances / triplets / SD”).

RESULTS Twenty-four different acts were identified from the behavioural sequences of the different species (Tables 2 and 3). No species exhibits all the behavioural acts. Eublaberus distanti and Schultesia lampyridiformis have the largest behavioural repertoire (19 acts) whereas Lanxoblatta emarginata and Phortioeca nimbata have the smallest and the same one (15 acts). The outgroup E. distanti displays some autapomorphic acts and notably the sudden jump (SJ) and the act PS (when an individual puts its pronotum under the other individual and stands up suddenly), both of which are known in Blaberus, the sister genus of Eublaberus (Gautier, 1974). Transition matrices (Appendix A) have been constructed using the behavioural sequences. Accumulation curves showed that the total number of observations is large enough to observe all transitions, frequent and uncommon, existing in each species. The last observation sessions did not result in the sampling of any new transition, the number of which has already reached a plateau (e.g., for Eublaberus distanti, Fig. 2). According to the matrices, S. lampyridiformis was the most active cockroach with more than 1300 behavioural transitions (Appendix A) representing a mean of 65 interactions per hour. Conversely, P. nimbata and E. distanti were the less active (about 30 interactions per hour). We found no correlation between the amount of activity and the number of kinds of transitions among the five species, which shows again that there is no bias related to a sampling effect depending on different species activities (r = 0.70, P > 0.15). According to the behavioural matrices (Appendix A), some transitions were never observed (empty cells of the matrices) while others were rarely or commonly observed (cells filled with a small or a large integer, respectively). As a mean, the behavioural sequences include from 6 to 7 acts depending on the species, ranging from very short (2 acts) to quite long (25 acts). Transition matrices show that many transitions are not observed in some species and that others are rare or frequent. Statistical independence among different transitions for a same species was assessed according to χ2 goodness-of-fit tests which were highly significantEublaberus ( : χ2 = 380.3, 2 2 2 ddl = 56, χ 0.05 = 74.5, P << 0.05; Lanxoblatta: χ = 297.3, ddl = 81, χ 0.05 = 103.0, P << 0.05; 2 2 2 Phortioeca: χ = 222.1, ddl = 72, χ 0.05 = 92.8, P << 0.05; Schultesia: χ = 908.6, ddl = 144,

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2 2 2 χ 0.05 = 173.0, P << 0.05; Thanatophyllum: χ = 250.7, ddl = 56, χ 0.05 = 74.5, P << 0.05).This trend can be easily observed in the transition matrices where the values within the same rows or lines are very different. The phylogenetic analysis based on behavioural repertoires of the different species (Table 3) resulted in four most parsimonious trees (six informative characters, L = 15 steps, CI = 0.80, RI = 0.50), the strict consensus of which is totally unresolved (Fig. 3A). Even if the repertoires are rich, their phylogenetic analysis is not decisive enough for establishing a resolved tree.

Phylogenetic matrices were built up from the transitions matrices as explained in Figure 1. The data set (B) based on the presence-absence of transitions taken as characters comprised 576 characters, 74 of which were parsimony-informative (i.e. 12.8 %). Its analysis resulted in a single most parsimonious tree (L = 217 steps; CI = 0.86, RI = 0.58; Fig. 3B). The addition of characters based on frequencies of the transitions (analysis C) gave also a single most parsimonious tree with the same topology and similar indices (L = 300 steps; CI = 0.87, RI = 0.55; Fig. 3C). The matrix comprised 1152 characters, with 89 parsimony-informative characters (7.7 %). In both trees, no zero-length branches were reconstructed which means that behavioural data bring information at different levels. The analysis of morphology + molecular data set yielded one most parsimonious tree with a slightly different topology: the positions of S. lampyridiformis and T. akinetum are inverted with regard to the analyses B and C (L = 351 steps, CI = 0.88, RI = 0.50; Fig. 3D). The matrix comprised 3034 characters among which 88 were parsimony-informative (2.9 %). Finally, the combined analysis resulted in one most parsimonious tree similar to those based on behavioural characters (L = 659, CI = 0.86, RI = 0.48; Fig. 3E). Among the 4186 characters, 177 were parsimony informative (4.3 %). This latter topology showed maximal bootstrap values and very high Bremer values (18 and 24). Statistics of all those analyses have been summarized in Table 4. They demonstrated that behavioural data were not more homoplastic than molecules and morphology, and that behaviour brought proportionally more informative characters (up to 12.8% of informative characters vs 2.9%). Table 5 included the partitioned Bremer support values and the number of informative characters for each partition. It revealed that behaviour (including frequencies) brought more than 80% of the signal ((32+2)*100/42=80.95). Even when the support of each partition was normalized by the number of informative characters, behavioural data appeared the most informative together with morphological data. The g1 statistics and the PTP test indicated that behavioural data were highly structured (data set B: g1 = -1.406, P < 0.01; PTP test for 1000 replicates, P = 0.001) and the comparison between trees of the analyses B and D resulted in a SDt value of 0.2. Compared with the null distribution, this result suggested that those two trees (behavioural and morphological + molecular) were rather congruent. Only 12 pairwise comparisons between topologies out of 105 have a SDt value lower than 0.2.

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The comparison of the trees and their statistics produced by the analyses B and C revealed to what extent presence-absence of behavioural transitions and their frequencies were informative. First, the B data set included 74 informative characters whereas the C data set included 89 informative characters. Therefore, frequencies brought few supplementary informative characters (89-74=15) when compared to presence-absence of behavioural transitions. Second, Bremer values increased (increment of one for both clades) which means that the two data sets are not contradictory. However, frequencies gave less support to the clade (T. akinetum, (L. emarginata – P. nimbata)) than did the presence-absence of behavioural transitions. The comparison of branch lengths confirmed this point. Indeed, the increase of branch length between the two topologies was, in proportion, the smallest for this clade. On the contrary, frequencies brought relatively more information than presence/ absence of behavioural transitions for the clade (L. emarginata – P. nimbata) with a Bremer support value of one for 15 informative characters versus a Bremer support value of one for 74 informative characters, respectively (see Table 5).

Using the topology retrieved in the combined analysis (Fig. 3), we have looked at the behavioural transitions supporting different nodes of the tree. First, every branch was supported by a reasonable amount of changes. By comparison with repertoires which were basically identical for all species, this means that transitions offered a large amount of information with common states and differences among every species and group of species. Second, acts supporting Zetoborinae with respect to the gregarious Blaberinae outgroup corresponded mainly to absences of agonistic or avoiding acts: slip ones pronotum under the other and stand up suddenly (PS), push the other with ones pronotum (PP), sudden jump (SJ) and sudden withdrawal of the antennae (WA), move away but stop in proximity (WP), rotation (RO) or freezing posture (FP), respectively. On the other way, Zetoborinae displayed other “negative” acts in answer to “positive” sollicitation (transitions which are not expressed by Eublaberus). Those “negative” acts were: stilt posture with antennation (SA), goes down (GD), goes down and hides its antennae (GA), and withdrawal (WD). Third, species with contrasted social behaviour (e.g., the solitary T. akinetum versus other gregarious species) did not show a special amount of difference but particular changes. The behavioural repertoire of T. akinetum revealed only one autapomorphic behaviour: the absence of stilt posture (SP). Therefore, despite its solitary behaviour, Thanatophyllum did not display an especially idiosyncrasic repertoire with regard to gregarious species. However, according to the successive event-pairing analysis, we were able to determine that T. akinetum was the only species displaying the following behavioural transitions, all of which limiting inter-individual interactions: move towards / bite (MT/BI), antennal contact / leg kick (AC/ KL), stilt posture with antennation / move away but stop in proximity (SA/WP), bite / escape

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(BI/ES), rotation / leg kick (RO/KL), move away but stop in proximity / goes down and hides its antennae (WP/GA), nothing / goes down and hides its antennae (NO/GA). We also looked at its gregarious sister-group composed of two closely related species which were supposed to have very similar social gregarious behaviour, L. emarginata and P. nimbata. These species were not only really close morphologically, they also lived in similar habitats (under loose bark of trees, Grandcolas, 1993b) and exhibit the same behavioural repertoire. Thirteen transitions supported this clade and notably five transitions involving acts of antennation (antennal contact and mutual antennation, AC and MA, respectively). Moreover, on the five characters based on frequencies and supporting this clade, four involved antennation as an answer to an act: move towards (MT) twice, stilt posture with antennation (SA) and nothing (NO).

DISCUSSION Be h a v i o u r a l s e q u e n c e s i n p hylogenetic a n a l y s e s Since Whitman (1898), Heinroth (1909), Lorenz (1941), and others pioneered the comparative study of behaviour, many phylogenetic analyses of behaviour have been carried out. The concept of behavioural homology has been discussed and found finally to be similar to the homology of other phenotypic characters (see Baerends, 1958; Atz, 1970; Hodos, 1976; Lauder, 1986; Wenzel, 1992). As morphological and molecular characters, behavioural ones proved to be phylogenetically informative when they were accurately defined and obtained with an adequate sampling. As emphasized by Wenzel (1992), all these analyses took benefit and became more rigorous with the rise of phylogenetic methods, such as cladistics. However, in spite of these very significant advances, the great majority of phylogenetic analyses of behaviour still considered behavioural acts in isolation and did not fully take into account the position criterion to establish homologies. Behavioural acts were regarded most often as equivalent if they were similar even if they occurred in different sequences or different places within the sequences. Phylogenetic analyses were actually carried out with the repertoires of the species, coding presence versus absence of the different acts (see Wenzel, 1992 for a review). We recently emphasized that the most recent phylogenetic algorithms designed to compare DNA sequences – such as direct optimization (Wheeler, 1996, 2006) – can be successfully applied to the stereotyped behavioural sequences (Robillard et al., 2006b). In the present paper, we make one more step and propose to compare non-stereotyped sequences and therefore, strictly speaking, not species-specific: more than one sequence can be described for each species and some of these sequences can be found in different species. Therefore, instead of focusing directly on the relationships among different behavioural sequences to infer relationships among species, we aimed at inferring relationships among characteristic parts of these sequences by applying a method of successive event-pairing which codes successions of acts.

290 An n e x e s

Defining and including a character in a phylogenetic matrix implies several assumptions, themselves depending on a homology hypothesis. In this respect, this method is conceptually very straightforward by coding the occurrence of transitions between the acts in the sequences. It applies a better and more accurate concept of behavioural homology, each act being considered according not only to its special quality but also to its position within sequences. Three main assumptions are implied and must be discussed with regard to behavioural characters: heritability, sampling, and independence. All kind of characters used in phylogenetic analyses, either morphological, molecular, or behavioural, should be checked from this point of view. In practice, this is usually made only for non-traditional characters such as behavioural or physiological ones, the variability of which is intuitively more questioned by scientists (Wenzel, 1992). Heritability is the first and most basic concern since non-heritable traits would be nonsensical if used in a phylogenetic context of descent with modification (see Grandcolas & D’Haese, 2003 for a review). Except with breeding and genetic studies, the only a priori way to assess the heritability of characters is to control for epigenetic effects by observing every species in the same conditions and by varying and repeating the conditions of observation. A posteriori, phylogenetic congruence between behaviour and other markers including those molecular ones reputed to be neutral is also a mean to assess heritability. In the present case, both criteria have been employed: repertoires and kinds of interactions have been found stable in repeated studies (Gautier, 1974; Grandcolas, 1991; van Baaren et al., 2002, 2003a, 2003b) and different data sets are reasonably congruent. As for the sampling effort, behaviour is not more difficult to sample than morphology or molecules and it only requires to have living specimens placed in controlled and relevant conditions and to follow classical protocols designed in this respect (e.g., Martin & Bateson, 1986; Wenzel, 1992). In our case, accumulation curves were computed showing that the sampling of behavioural transitions has reached a plateau in every species, which allowed a sound interspecific comparison. Given that samples are large enough, the successive event- pairing method has also the advantage to bring more characters – potentially up to square power more – than the acts considered in isolation. Character independence has been mentioned for a long time as a potential problem in phylogenetics but also as one without solution. The most obvious cases of dependence between characters must be checked for and discarded but some dependence will necessarily exist between characters observed in a same organism which cannot be extirpated (Wiley, 1981; Simmons and Freudenstein, 2002). For instance, molecular phylogenetic studies usually do not consider that base pairs in the stem regions of ribosomal RNA are not truly independent. This problem does not occur with our case for the successive event-pairing method as shown by the χ2 goodness-of-fit tests. Finally, this method successfully proved to be efficient and informative according to the present example of sequences of dyadic interactions in cockroach groups taken from a

291 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

well-studied case in the literature (van Baaren & Deleporte, 2001; van Baaren et al., 2002, 2003a). In contrast with the undecisive analysis of the repertoires which were very similar, the analyses of the event-pairing data provided a high number of independent characters which resulted in a phylogenetic tree fully resolved and highly consistent, not much different and not less consistent than the one retrieved with morphology and molecules. For example, 60 characters (or 89 with the data set including frequencies) potentially support the monophyly of the Zetoborinae, a subfamily which is well supported based on other data (Roth, 1970; Grandcolas, 1993a, 1998; Pellens et al., 2007a, 2007b). Our study also refuted the old and recurrent belief that behaviour is more homoplastic than other phenotypic traits, as already argued by McLennan et al. (1988), Wenzel (1992), De Queiroz & Wimberger (1993), and Proctor (1996). Consistency and retention indices and numbers of informative characters were similar between analyses C (behaviour) and D (morphology and molecules). In brief, our analysis suggested that even non-stereotyped sequences, which are usually considered more variable and less species-specific, also contain phylogenetic information and are heritable. It is worth noting that phylogenetic analysis of habitats in the subfamily Zetoborinae revealed much less consistency than the present behavioural analysis (Grandcolas, 1998; Pellens et al., 2007a), in that there was more homoplasy in habitat changes than in social behaviour for this clade.

Gr e g a r i o u s b e h a v i o u r i n Ze t o b o r i n a e c o c k r o a c h e s Behavioural transitions analysed via our method included many informative characters few of which were homoplastic. These characters also supported relationships among species in a way which did not appear biased, as also shown by the comparison with morphological and molecular analyses. For example, species did not cluster in broad behavioural categories or potentially non-natural classes such as gregarious versus solitary species. The solitary species Thanatophyllum akinetum was not the sister-group of gregarious species, but it was nested within ingroup taxa, suggesting that some synapomorphic behavioural transitions were shared by two gregarious species and the solitary one but not with the other gregarious species including the outgroup. Additionally, the analysis identified some autapomorphic characters which made sense in the context of solitary life habits. In the same perspective, the acts supporting Zetoborinae – both the solitary and gregarious – with respect to the gregarious Blaberinae outgroup corresponded mainly to absences of agonistic or avoiding acts in response to varied acts such as antennations or moving away (PS, PP, SJ and WA, WP, RO or FP respectively). Zetoborinae displayed other negative acts in answer to positive sollicitation (transitions which are not expressed by Eublaberus). Those negative acts were SA (agonistic), GD, GA, RO, WD (avoiding). Thus, Eublaberus and the Zetoborinae studied here displayed different agonistic and avoiding acts in several particular situations. This suggests that Zetoborinae were more disposed than Eublaberus to display promoting acts (mostly antennation) in front of negative acts and that they gained the behaviour of displaying

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“avoiding” acts (GD, GA, RO, WD) to stop interactions rather than agonistic behaviours (or that Eublaberus lost it and acquired aggressive behaviour). Zetoborinae did not appear to be prone to more or less social behaviour than Eublaberus; they displayed a different kind of social behaviour. Finally, Lanxoblatta and Phortioeca, two genera known to be closely related (Roth, 1970; Grandcolas, 1993a, 1998), clustered together on the basis of similar behavioural transitions involving antennation.

Using non-stereotyped behaviours in phylogenetic analyses opens new avenues for studies in behaviour evolution. In contrast to restricted stereotyped behaviours such as courtships or nest-building, non-stereotyped behaviours represent most of the behavioural activity of many species, such as feeding, foraging, playing, interacting, etc. (McFarland, 1993). Since long ago, these non-stereotyped behaviours were generally considered as less species-specific in their characteristics and composed of acts often widespread in related species, hence not chiefly adequate for comparative studies (e.g., Hinde &Tinbergen, 1958). Conversely, they were commonly analysed in psychological or sociological studies where the analysis of non-stereotyped sequences is a frequent and important matter (Abbott, 1995; Abbott & Tsay, 2000; Elzinga, 2003; Hay et al., 2004; Schlich, 2001; Van der Aalst et al., 2003). The successive event-pairing methodology and the present case study show that non-stereotyped behaviours are informative from a phylogenetic and evolutionary point of view. This brings many characters potentially useful to study phylogenetic relationships, the adequacy of which can be established with a simple but careful preliminary statistical treatment. Once the phylogenetic tree is reconstructed, the occurrence of each kind of transition among two acts can be mapped on the tree to understand where and how it evolved, allowing for the more detailed elucidation of behavioural evolution.

ACKNOWLEDGEMENTS This study has been developed in the course of a PhD granted by Ministère de la Recherche to Frédéric Legendre. Molecular work was partly made in the laboratory of Michael Whiting in Brigham Young University during a stay in Provo (Utah) supported by the programme pluriformation “Etat et structure phylogénétique de la biodiversité actuelle et fossile” directed by Philippe Janvier and by NSF DEB-0120718 (MFW). Part of the behavioural observations has been carried out in Station biologique de Paimpont (UMR 6552 CNRS, Université de Rennes I) with facilities provided by Pierre Deleporte. The methodology has been presented in a talk at the Hennig XXV meeting in Oaxaca, Mexico owing to a grant of Ecole Doctorale 392 “Diversité du Vivant”. All the people having made possible this work in these different ways are warmly thanked. We are also indebted to Eric Guilbert, Cyrille D’Haese and two anonymous referees for their comments on previous versions of this manuscript.

293 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

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Figure 1: A scheme for the establishment of a successive event-pairing method to analyse the evolution of behavioural sequences. In this theoretical example, 4 species with the same behavioural repertoire (acts A, B, C, D) are studied and three behavioural sequences were observed (1) which are used to build transition matrices (2). For the construction of such matrices, the individuals are alternatively the actor (Ac) and the receiver (R). The occurrence of transitions within these matrices are used in a second step to characterize each species in a phylogenetic matrix (3) which in turn is analysed to build a phylogenetic tree (4).

Figure 2: Accumulation curve of the number of different transitions according to the number of observation sessions for the species Eublaberus distanti.

Figure 3: Analysis A: Strict consensus of the four most parsimonious trees obtained (L=15, CI=0.80, RI=0.50) with the data set based only on the behavioural repertoires. Analyses B-E: Most parsimonious trees obtained with the four different data sets (B: presence-absence of behavioural transitions, L = 217, CI = 0.86, RI = 0.58; C: presence-absence and frequencies of behavioural transitions, L = 300, CI = 0.87, RI = 0.55; D: morphological and molecular data set, L = 351, CI = 0.88, RI = 0.50; E: molecular, morphological and behavioural data – including frequencies, L = 659, CI = 0.86, RI = 0.48). Numbers above and below branches are branch lengths (under fast optimization) and bootstrap/bremer values, respectively.

300 An n e x e s

Table 1: PCR primers names and sequences with the seven targeted portions of DNA.

Genes Primers Sequences (5’-3’) Sources

Xiong and Kocher, 1991 16S 16SAr CGC CTG TTT ATC AAA AAC AT Kambhampati, 1995 16SF TTA CGC TGT TAT CCC TAA

Giribet et al., 1996 18S GA 1F TAC CTG GTT GAT CCT GCC AGT AG Whiting et al., 1997 b5.0 TAA CCG CAA CAA CTT TAA T

Hillis and Dixon, 1991 18S AD1D2 2F AGG GTT CGA TTC CGG AGA GGG AGC Jarvis et al., 2004 b2.9 TAT CTG ATC GCC TTC GAA CCT CT

Whiting et al., 1997 18S BCE a1.0 GGT GAA ATT CTT GGA CCG TC Whiting, 2002 7R GCA TCA CAG ACC TGT TAT TGC

Whiting, 2002 18S EF a3.5 TTG TGC ATG GCC GYT CTT AGT Giribet et al., 1996 9R GAT CCT TCC GCA GGT TCA CCT AC

Whiting, 2002 28S A Rd1.2a CCC SSG TAA TTT AAG CAT ATT A Jarvis et al., 2004 Rd3b CCY TGA ACG GTT TCA CGT ACT

Whiting et al., 1997 28S C 28SA GAC CCG TCT TGA AGC ACG Whiting et al., 1997 28SB TCG GAA GGA ACC AGC TAC

301 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Table 2: List of the different behaviours displayed by the cockroaches (also established according to Gautier, 1974; Grandcolas, 1991; van Baaren et al., 2002, 2003a, 2003b).

behaviours MT Moving towards the other individual promoting AC Antennal contact with the body of the other individual interactions MA Mutual antennation CB Climbing onto the body of the other individual with one to six legs PS An individual puts its pronotum under the other and stands up suddenly KL An individual kicks the other with one leg PP An individual pushes the other with its pronotum SP Stilt posture. An individual rises on its legs SA Stilt posture combined with antennal movement SD Rapidly after a stilt posture, an individual goes down BI An individual bites the other behaviours SJ An individual jumps suddenly towards the other favouring departure GD An individual goes down or a break in the GA An individual goes down and hides its antennae interactions RO Rotation: turning away from the other individual (without significant displacement of the center of gravity of the body) WD Withdrawal. An individual moves away from the other WP An individual moves away from the other but stops in proximity ES Escape. An individual moves quickly away from the other WA Sudden withdrawal of the antenna(e) TP Tilt posture. An individual gives way of legs on its stimulated side FP Freezing posture. An individual does not move at all behaviours GA Grooming behaviour of the antenna without particular GL Grooming behaviour of the leg significance NO Nothing. The individual does nothing notable

Table 3: Behavioural repertoires of the five cockroaches used in this study (also established according to Gautier, 1974; Grandcolas, 1991; van Baaren et al., 2002, 2003a, 2003b).

MT AC MA CB PS PP KL SP SA SD SJ BI Eublaberus distanti X X X X X X X X Lanxoblatta emarginata X X X X X X X Phortioeca nimbata X X X X X X X Thanatophyllum akinetum X X X X X X X X Schultesia lampyridiformis X X X X X X X X X

GD GA TP FP RO WD ES WP GA GL WA NO Eublaberus distanti X X X X X X X X X X X Lanxoblatta emarginata X X X X X X X X Phortioeca nimbata X X X X X X X X Thanatophyllum akinetum X X X X X X X X X Schultesia lampyridiformis X X X X X X X X X X

302 An n e x e s

Table 4: Phylogenetic analyses with their data sets, results and statistics (MPT = Most Parsimonious Trees, L = Length of the MPT, CI = Consistency Index, RI = Retention Index).

Number of % of Number L Analyses Data sets CI RI informative informative of MPT (steps) characters characters A repertoire 4 15 0.80 0.50 6 25.0

B behaviour 1 217 0.86 0.58 74 12.8 behaviour including C 1 300 0.87 0.55 89 7.7 frequencies molecular and D 1 351 0.88 0.50 88 2.9 morphology behaviour, E molecular and 1 659 0.86 0.48 177 4.3 morphology

Table 5: Partitioned Bremer values. “∑ Bremer” is the total Bremer support for each partition and “%” is the percentage of Bremer values that each partition supports normalized by the number of parsimony informative characters. Then, for each partition i, %i = ((∑ Bremer i/∑

Bremer TOT*100)/Ni); with Ni the number of informative character for the partition i.

Number of Node ∑ Partitions Node (L, P) informative % % (T, (L, P)) Bremer characters Behaviour 1 31 32 74 1.03 Behaviour 0.91 including 1 1 2 15 0.32 frequencies morphology 6 1 7 9 1.85

16S 1 -5 -4 46 -0.21 0.22 18S 4 -2 2 15 0.32

28S 5 -2 3 18 0.40

TOT 18 24 42 177

303 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l 7 2 1 0 0 0 0 0 4 0 0 0 0 ∑ 11 58 14 64 20 37 32 88 63 640 133 106

5 2

1 63 14 13 18 NO 0 WA 1 1 GL 2 2 GA 8 1 3 3 1 WP 0 ES 1 1 1 6 5 5 1 6 11 20 19 12 25 113 WD 4 2 1 3 3 1 3 2 3 7 71 29 13 RO 0 FP 0 TP 2 1 1 5 1 7 6 23 GA 1 1 1 3 2 5 6 11 40 10 GD 0 BI 0 SJ 4 4 SD 4 1 2 3 1 1 1 1 5 8 5 32 SA 2 1 3 3 1 10 SP 0 KL 0 PP 0 PS 2 8 1 1 6 11 44 15 CB 1 8 1 9 8 3 6 6 95 19 34 MA 1 1 4 2 7 2 6 3 16 20 14 10 19 29 AC 134 0 MT ∑ BI SJ FP TP SP KL PP ES PS SA GL SD CB GA AC MT GA NO RO GD MA WA WP WD L.e. : Transitions matrices of the five cockroaches. Transitions A : Appendix Lanxoblatta emarginata

304 An n e x e s 2 0 1 8 0 0 0 0 0 0 5 1 0 0 ∑ 48 55 20 14 45 22 50 49 71 552 161

1 1 8 1 1 1 4 6 2 51 12 14 NO 0 WA 2 1 1 GL 2 1 1 GA 8 1 4 3 WP 0 ES 2 2 6 8 1 1 5 11 11 73 26 WD 8 1 3 3 5 5 2 57 13 17 RO 0 FP 0 TP 1 3 6 2 5 4 21 GA 2 4 1 3 5 7 49 14 13 GD 0 BI 0 SJ 1 1 SD 1 1 1 2 2 1 8 2 18 SA 5 1 1 2 1 SP 0 KL 0 PP 0 PS 6 4 8 1 6 35 10 CB 1 6 1 4 4 1 1 1 53 21 13 MA 9 2 2 1 8 8 11 18 19 20 50 24 AC 172 5 1 2 1 1 MT ∑ BI SJ TP FP KL PP SP ES PS SA GL SD CB GA MT AC GA NO RO GD MA WA WP WD P.n. Phortioeca nimbata

305 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l 0 6 2 1 0 0 0 0 1 0 2 1 0 0 ∑ 11 60 37 14 44 65 21 90 38 52 445

8 1 1 2 1

8 67 13 16 16 NO 0 WA 2 1 1 GL 2 2 GA 7 1 1 1 4 WP 1 1 ES 3 3 1 3 3 2 56 19 12 10 WD 5 2 2 1 3 5 1 1 2 9 11 42 RO 0 FP 0 TP 2 1 3 2 7 11 49 13 10 GA 1 3 3 3 2 4 16 GD 1 1 BI 0 SJ 1 1 SD 9 5 2 5 1 2 6 8 48 10 SA 0 SP 2 1 1 KL 0 PP 0 PS 4 3 5 2 4 31 13 CB 2 3 3 1 7 4 20 MA 5 2 3 2 1 1 11 11 91 13 10 22 10 AC 9 2 7 MT ∑ BI SJ FP TP KL SP PP ES PS SA GL SD CB AC MT GA GA NO RO GD MA WA WP T.a. WD Thanatophyllum akinetum

306 An n e x e s 0 3 4 0 0 3 3 4 0 4 5 0 ∑ 11 73 72 15 33 22 16 112 368 252 148 160 1308 6

1 1

23 NO 0 WA 3 1 1 5 GL 2 1 3 GA 2 4 1 2 8 17 WP 1 2 1 5 1 ES 7 2 6 1 1 3 5 1 2 6 6 9 83 12 74 68 WD 286 1 1 1 3 5 2 1 2 9 2 2 30 25 27 26 15 RO 152 0 FP 1 2 1 6 5 1 16 TP 1 1 1 2 5 GA 3 4 2 3 13 10 35 GD 1 1 1 3 BI 0 SJ 0 SD 1 1 1 9 2 1 15 SA 1 1 1 1 4 SP 1 1 2 KL 2 6 1 7 3 1 1 1 1 8 42 73 PP 0 PS 3 9 1 6 6 1 1 69 10 CB 106 1 1 1 1 1 55 16 76 MA 1 5 6 4 2 1 3 3 4 1 11 21 55 48 66 36 AC 173 440 9 4 1 1 8 19 42 MT ∑ BI SJ TP FP PP KL SP PS ES SA GL SD CB MT AC GA GA GD NO S.l. RO MA WA WP WD Schultesia lampyridiformis

307 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l 3 0 0 1 0 5 3 0 0 0 2 4 3 5 ∑ 28 16 15 20 36 14 73 84 47 79 438

2 5 36 26 NO 2 2 WA 1 5 1 1 1 1 GL 5 1 3 1 GA 1 3 3 1 2 3 1 14 WP 0 ES 9 2 1 7 6 1 5 6 6 1 2 5 17 83 15 WD 5 3 1 3 3 2 17 RO 3 1 2 FP 1 4 11 16 TP 1 1 GA 3 2 1 1 4 4 28 13 GD 0 BI 3 1 2 SJ 0 SD 0 SA 5 4 1 SP 0 KL 2 3 1 2 1 1 7 2 19 PP 1 1 1 5 1 1 PS 4 1 1 1 1 1 1 7 1 1 1 9 2 45 14 CB 8 1 7 57 29 12 MA 3 2 4 1 3 1 1 1 1 3 3 11 69 14 21 AC 1 1 1 1 2 2 25 17 MT ∑ BI SJ TP FP KL SP PP ES PS SA GL SD CB MT AC GA GA GD RO NO MA WA WP WD E.d. Eublaberus distanti

308 An n e x e s

Species 1 = outgroup Ind. a Ind. b Ind. c Ind. d Ind. e Ind. f Ac R A B C D B B B A 0 0 1 1 A C C B 1 0 2 0 Char. 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 C C C 2 0 1 1 A Ac A A B B B C C C D D D 0 0 0 0 D A D R C D A C D A C D A C Species 2 Sp. 1 1 1 1 1 0 1 1 1 0 0 R Ind. a Ind. b Ind. c Ind. d Ind. e Ind. f Ac A B C D Sp. 2 1 0 1 1 0 1 1 1 0 0 B B B A 0 0 2 0 Sp. 3 0 1 0 0 1 1 0 1 1 1 A C A B 2 0 1 0 Sp. 4 0 1 0 1 1 1 1 1 0 1 C C C C 1 0 1 2 D 0 0 0 0 D A D 3. Phylogenetic matrix Species 3 Ind. a Ind. b Ind. c Ind. d Ind. e Ind. f Ac R A B C D B B B A 0 0 0 1 Species 1 B 0 0 0 3 D D D 2 C 1 0 0 1 C C A 1 > 0 Species 2 D 1 0 2 0 D A D 4 7 9 Species 3 Species 4 1 3 5 10 1 > 0 1 > 0 0 > 1 Ind. a Ind. b Ind. c Ind. d Ind. e Ind. f Ac R A B C D 1 > 0 1 > 00 > 1 0 > 1 Species 4 B B B A 0 0 0 1 D C C B 0 0 2 1 C 4. Phylogenetic tree C C A 2 0 1 1 D 0 0 1 0 D A D

1. Behavioural sequences 2. Behavioural transition matrices

Figure 1

309 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

120

100

40 Number of transitions 20

0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 Number of observations

Figure 2

310 An n e x e s

Analysis A Eublaberus distanti

Lanxoblatta emarginata

Phortioeca nimbata

Thanatophyllum akinetum

Schultesia lampyridiformis

Analysis B Analysis C

37 48 Eublaberus distanti Eublaberus distanti

Analysis D Analysis E 106 58 Eublaberus distanti Eublaberus distanti 61 103 Thanatophyllum akinetum Schultesia lampyridiformis 54 89 32 Schultesia lampyridiformis 60 Thanatophyllum akinetum 29 79 37 Lanxoblatta emarginata 64 95/8 36 100/24 54 Lanxoblatta emarginata 100/19 44 Phortioeca nimbata 100/18 67 Phortioeca nimbata

Figure 3

311

ANNEXE IV

Le g e n d r e e t a l . (Jo u r n a l o f In s e c t Be h a v i o r ) So u m i s A Co m p a r i s o n o f Be h a v i o r a l In t e r a c t i o n s i n So l i t a r y a n d Pr e s o c i a l Ze t o b o r i n a e Co c k r o a c h e s (Bl a t t a r i a , Bl a b e r i d a e ) Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

TITLE: A Comparison of Behavioral Interactions in Solitary and Presocial Zetoborinae Cockroaches (Blattaria, Blaberidae)

Frédéric LEGENDRE1,3, Roseli PELLENS1,2 and Philippe GRANDCOLAS1 1UMR 5202 CNRS, Département Systématique et Evolution, CP 50 (Entomologie), Muséum national d’Histoire naturelle, 45, rue Buffon, 75005 Paris, France. 2Current address: Museu Nacional UFRJ, Departamento de Entomologia, Setor Blattaria, Quinta da Boa Vista, CEP 20940-040, Rio de Janeiro, RJ, Brazil. 3To whom correspondence should be addressed at; e-mail: [email protected]; tel: (33) 1.40.79.38.48; fax: (33) 1.40.79.56.79

RUNNING HEAD: Behavioral interactions in solitary and presocial cockroaches

314 An n e x e s

Abstract The social behavior of five species of Zetoborinae cockroaches is compared with respect to inter-individual interactions of nymphs in the laboratory. These species belong to the same Neotropical subfamily and were characterized as gregarious (Lanxoblatta emarginata, Parasphaeria boleiriana, Phortioeca nimbata, Schultesia lampyridiformis) and solitary (Thanatophyllum akinetum) according to field studies. Our results show that gregarious species accept closer contacts than the solitary one. The solitary species did not display especially short, infrequent or less diverse behavioral sequences when it was forced to remain aggregated, but its interactions are characterized by fewer acts promoting contact and more dominance-like acts. The solitary species is able to symmetrically interact with conspecifics and does not show specific dispersal-promoting behaviors. This suggests that the solitary behavior observed in the field for species of Zetoborinae mainly esultsr from a passive spacing tendency and a lack of attraction for conspecifics. One of the gregarious species, Parasphaeria boleiriana, was previously known for subsocial behavior with nymphs remaining with the female in a wood chamber after brood birth. This species does not show a peculiar behavioral repertoire but its interactions are characterized by more dominance-like behavioral acts than the non-subsocial gregarious species.

KEY WORDS: social behavior, solitariness, subsociality, interactions, cockroaches, Zetoborinae.

315 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

INTRODUCTION

“Presocial” behavior, as defined by Wilson (1966, 1971) and Eickwort (1981), refers to associations of conspecifics that show neither reproductive division of labor nor overlap between generations and therefore are not considered as “eusocial”. From an evolutionary point of view, such presocial behaviors are particularly interesting since they are supposed to represent the possible first steps toward more complex and more integrated social behaviors. As a matter of example, gregarious and subsocial cockroaches are often assumed to represent first steps in terms of social evolution toward the complex societies of the closely related termites (Nalepa, 1994). However, the evolution of these gregarious and subsocial behaviors themselves is rarely studied and few is known about their specific origin. In this perspective, cockroaches offer rich opportunities of study since many species display diverse “presocial” behaviors such as gregarism or brood care. Laboratory studies and very few field observations already described active aggregation of larvae (hereafter named larval gregarism), of larvae and adults (hereafter named mixed-group gregarism) and different kinds of brood care by females providing their larvae with either shelter or food, or both (Chopard, 1938; Roth and Willis, 1960; Schal et al., 1984; Gautier et al., 1988; Nalepa and Bell, 1997; Pellens et al., 2002, 2007a; Perry and Nalepa, 2003). Solitary behavior has also been observed in cockroaches but few cases have been fully documented and their evolutionary significance has been little discussed (Gautier et al., 1988; Grandcolas, 1997b, 1998b). The comparative study of this diversity should permit to better understand the evolution of the first steps of social behavior, stressing the nature and the level of the differences among solitary, gregarious and subsocial species in terms of repertoire and social interactions However, two problems limit our understanding of the evolution of social behavior in cockroaches. First, the natural context of the observed behavior is generally unknown, because very few species have been studied in the field (Roth andWillis, 1960; Schal et al., 1984; Pellens et al., 2007a). Similarly, the behavior of domestic species lacks a natural context – strictly speaking out of human buildings – for understanding their evolutionary origin (Grandcolas, 1998a). Second, different kinds of social behavior are most often known for taxa

316 An n e x e s

belonging to distantly related families (Grandcolas, 1998b). This loose taxon sampling is therefore not adequate to study the evolution of social behavior (but see Maekawa et al., 2003, 2005 and van Baaren et al., 2002 for recent advances in this respect). To provide new and adequate data, field and laboratory studies have been conducted on a diverse group of Neotropical cockroaches, the subfamily Zetoborinae (Grandcolas, 1991), belonging to the ovoviviparous family Blaberidae (McKittrick, 1964; Roth, 1970; Grandcolas, 1996). Different subsocial, gregarious and solitary behaviors are known within the Zetoborinae. For example, young larvae of Thanatophyllum akinetum disperse early, one day after brood birth. They are not found to aggregate again, even when they become adults and shelter in patchy habitats in the understory (like litter piles at the basis of litter-trapping palms, Grandcolas, 1993a). These features clearly characterize solitariness and they suggest the occurrence of persistent spacing in this species. Conversely, the larvae of Lanxoblatta emarginata, like those of Phortioeca nimbata, shelter together beneath the fragments of loose bark on trunks. Because the number of larvae beneath each fragment is not related to fragment size or quality, it can be assumed that the aggregation of larvae is not a by-product of the high habitat patchiness but a real tendency to gregarism (Grandcolas, 1993a). Finally, recent studies have shown that Parasphaeria boleiriana is not only gregarious in dead trunks but also subsocial with the female and its nymphs remaining together in a wood chamber (Pellens et al., 2002). According to phylogeny (Fig. 1), gregarious behavior appears as the ancestral way of life in Zetoborinae, which changed to solitariness in Thanatophyllum akinetum and to subsociality in Parasphaeria boleiriana (Grandcolas, 1998b; Pellens et al., 2007a, 2007b). Such contrasted ways of life could be supposed to result in deep behavioral changes. Nevertheless, this assumption has not been tested in the laboratory for the appropriate instars (those which are aggregated or not in the field) but for adults and first instar nymphs until now (van Baaren et al., 2002, 2003). Do solitary larvae have more simple behavioral repertoires? Do they display specific sequences interactions which promote more spacing than gregarious larvae? Or, conversely, do gregarious larvae display richer repertoires and interactions (Wilson, 1971; Costa, 1997), are they more tolerant to or actually require crowding, which are the basic characteristics of social way of life (Allee, 1931; Grassé, 1952; Eickwort,

317 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

1981)? Behavioral studies are needed to answer these questions and provide a robust basis for understanding the evolution of social behavior in a group of cockroaches, both from field (Grandcolas, 1993a; Grandcolas and Deleporte, 1994) and laboratory perspectives, and from a phylogenetic point of view (Grandcolas, 1993b, 1993c, 1995, 1997b, 1998b; Pellens et al., 2007a, 2007b). Therefore, the purpose of the present study is to provide a description of behavioral interactions at the individual level in closely related subsocial, gregarious and solitary species of the subfamily Zetoborinae to answer these questions.

MATERIALS AND METHODS

Biological material

The selection of representatives of the subfamily Zetoborinae with different social systems was based on the results of field studies (Roth, 1973; Schal and Bell, 1985; Schalet al., 1984; Grandcolas, 1991, 1993a). Five species have been kept in the laboratory, namely Thanatophyllum akinetum (T.a.), Lanxoblatta emarginata (L.e.), Phortioeca nimbata (P.n.), Schultesia lampyridiformis (S.l.) and Parasphaeria boleiriana (P.b.). Cultures of the first four species were maintained at high and similar densities in plastic boxes (20 x 12 x 12 cm), with laboratory dog food and water ad libitum, relative humidity 90 %, temperature 25 ± 2 °C and 12H/12H photoperiod. P.b. was kept in similar plastic boxes with the dead wood on which they feed. Cultures of the first three species originated from field samples from French Guiana. The two latter species were obtained from a stock from Manaus and Espírito Santo, respectively, in Brazil (Roth, 1973; Pellens et al., 2002). Voucher specimens were deposited in the Muséum national d’Histoire naturelle, Paris. As to their field habits,T.a. was found to inhabit terrestrial litter. Its distribution and the spacing behavior of young larvae in the understory of tropical rainforest is strongly indicative of solitariness (actually, the only solitary species known from this subfamily). L.e. and P.n. were observed to shelter under the loose bark of dead and living trees,

318 An n e x e s

respectively; their larvae aggregating under small bark fragments, while the adults seem to disperse (Grandcolas, 1993a). These three species have similar morphology, medium-sized with a flattened and widened body. S.l. inhabits pendulous bird nests only (Roth, 1973). Young nymphs disperse after eclosion. But later, during the course of their development, they aggregate with adults in the same nest (van Baaren et al., 2003) and they hide within its thick woven wall and bottom filling (similar toS. nitor in French Guiana, Grandcolas, 1993a). This species is morphologically different from other Zetoborinae except P.b., being slender and with longer legs. P.b. burrows galleries inside rotten trunks of softwood trees. Females stay in chambers with their neonates during one or two weeks. Then, the young nymphs leave the chamber but remain relatively aggregated (Pellens et al., 2002). All these species are nocturnal, being more active during the first part of the night (FL and PG, pers. obs.). T.a. and L.e. move slowly and, together with the more rapid P.n., they display a strong freezing posture when disturbed. According to phylogeny, S.l. and P.b., the most mobile species in this sample, lost this posture (Grandcolas, 1998b).

Behavioral interaction experiments and statistical analyses

Observations were carried out on young larvae in order to compare behavioral traits of solitary, subsocial, and gregarious species of Zetoborinae. All these species have the same number of instars and mid-development larvae were selected to carry out the experiments. Larvae were not selected according to their sex, given that preliminary observations have not revealed any difference in this respect (see also van Baaren and Deleporte (2001) for a similar report about sex influence on gregariousness in Zetoborinae).

Tolerance to crowding

Tolerance to crowding was estimated in the first series of observations. Ten larvae of similar size were randomly taken from cultures and placed together on a large plastic plate

319 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

covered with a clean filter paper during the first half of the dark period (using red light – Koelher et al., 1987). A transparent plastic cover, (10 x10 cm) was immediately placed above them. This cover was high enough (0.2 cm) to permit cockroach larvae to move freely, but low enough to induce permanent dorsal contact (preventing artefactual aggregation caused by thigmotactic stress). After 15 minutes, their position was scanned using a video tape-recorder (8 mm, Canon Hi) placed up to the experimental device. The nearest neighbor distance (NND) was measured for each larva at this moment. Five replicates for each group were done. The median (m) of the nearest neighbor distances was compared between the four species by a multisample median test (Zar, 1999: 200-201), followed by a Tukey-type multiple comparison test (q – Levy, 1979). This protocol has been slightly modified for the burrowing speciesP.b. for which few

specimens were available. Only five individuals were placed in the arena which was modified according to P.b. way of life (gallery burrowing) to avoid thigmotactic stress as already explained for the four other species. The modification consisted in the addition of a layer of transparent marbles. Then, these observations cannot be strictly compared with the previous ones but bring informative data about tolerance to crowding for this species.

Dyadic interactions

Dyadic interactions were characterized with ad libitum sampling (Altmann, 1974; Martin and Bateson, 1986) of the behavioral events for each species in groups of 6 cockroaches including both males and females. They were placed in the same device as previously, except that the plastic cover (13 x 9 cm) was high enough (1.5 cm) to permit them to exhibit more diverse behaviors. The density was high enough to promote interactions and to cause the species to display their richest repertoire (Breed and Byers, 1979). One hour later, a continuous recording observation period of 15 minutes began. However a first experiment showed that this protocol was not adapted to P.b. Indeed, after one hour, all the individuals were aggregated in a corner of the arena, showing thigmotactic stress. For this reason, observations of P.b. started five minutes after placing individuals in the arena.

320 An n e x e s

Behavioral sequences were considered to begin when two cockroaches were close enough for contact with their antennae, and to end when at least one cockroach was moving away, preventing any further immediate contact, or after a lasting period of complete immobility by both individuals. Interactions involving more than two individuals were not considered. Initiator and responder were individualized for each behavioral sequence: the initiator was the individual executing the first act of the sequence whereas the other individual was called the responder. The acts were categorized as described in Bell et al. (1979), Gautier (1974) and Deleporte (1988): promoting contact, agonistic, dominance-like, avoiding contact, without clear significance. The definitions of acts (Table I) were taken from Bell et al. (1979) and van Baaren et al. (2003). “Body up and down” is not the equivalent of “jerk” (body vibration like a tremulation, Bell et al., 1979) but merely a slow vertical motion not vibration-like. During “body leaning”, the individual presents its reclined dorsum to its partner, extending the opposite legs. “Move away” and “escape” concluded the interaction, on the contrary of “move back” and “turn away” which never involved a departure but only a relatively small motion. The observation periods of 15 minutes were repeated at least eleven times on different groups of larvae for each species (11 replicates for T.a. and P.b., 14 replicates for S.l. and P.n., and 17 replicates for L.e.). All the dyadic interactions were recorded and a transition matrix was build for each species. The mean sequence length (i.e. the mean number of behavioral acts within an interaction) and the mean number of interactions per hour were calculated and compared among the five species. Comparisons were made for both statistics with a Kruskal-Wallis test (H) adjusted for ties as implemented in Minitab® 14 (Minitab, 1996), and followed by the multiple comparison test (Q) proposed by Dunn (1964). Transitions matrices were compared by a multiple correlation test: the Kendall’s coefficient of concordance (W) with correction for ties (Kendall and Babington-Smith, 1939). Transitions never displayed by any species were not included in the computation of this statistic. Finally, acts displayed by the responder were plotted against acts displayed by the initiator, and a hypothetical correlation was tested for each species (correlation coefficient r). In case of symmetrical interactions, a significant correlation is expected.

321 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

RESULTS

Tolerance to crowding

Nearest neighbor distances were measured and analyzed for every species (Fig. 2) but data from Parasphaeria were not included in statistical tests (cf. different protocol). P.n., L.e. and S.l., maintained very low distances to their conspecifics. The medians m of these three distance distributions are very similar (respectively 0.2 cm, 0.15 cm and 0.1 cm). The last species, T.a., maintained also small but higher distances (m = 0.4 cm). The median test for multiple sample requires the determination of the grand median M of all observations in all 4 samples considered together (here M = 0.25). A significant difference was observed between

the four samples (χ2 = 7.815; P < 0.001). The Tukey-type multiple comparison test showed

that the median of T.a. was significantly higher than those ofP.n , L.e and S.l. (qT.a.-P.n. = 8.18, P

< 0.001; qT.a.-L.e. = 5.92, P < 0.001 and qT.a.-S.l. = 5.08, P < 0.01), and that these three latter were not statistically different from each other. This difference is mainly explained by the number of individuals in contact (i.e. NND = 0): six dyads were observed in P.n., five dyads and two triads in S.l., six dyads, one tetrad and one heptad in L.e., and only three dyads in T.a. Nearest neighbor distances for P.b. are shown as an information in Fig. 2, with a median of 1.2 cm. Interestingly, the modal value of NND for this species is 0 cm, as for other gregarious species.

Dyadic interactions

Twenty different acts were identified from the behavioral sequences of the different species (Table I). The size of the repertoire was slightly different among species: 15 acts for P.n. and L.e., 17 acts for T.a., 18 acts for P.b., and 19 acts for S.l. (Table II). No behavioral act was exclusive to a single species and only three acts were common to only two species: “butt” and “body leaning” which are displayed by P.b. and S.l., and “bite” displayed by S.l. and T.a. Sixty-seven experiments were done and a total amount of 729 sequences was observed. Basically, a behavioral sequence is composed of six or seven acts (Table II). The mean

322 An n e x e s

number of acts within sequences differed among species (Kruskal-Wallis H = 64.16, P <

0.001), with S.l. displaying significantly longer sequences than the four other species (QS.l-T.a

= 2.85, P < 0.05; QS.l.-P.n. = 3.88, P < 0.01; QS.l.-L.e. = 6.20, P < 0.001; QS.l.-P.b. = 7.11, P < 0.001). The frequency of interactions was also significantly different among species, withS.l. and P.b. twice more active than the others (QS.l-T.a = 3.59, P < 0.01; QS.l.-P.n. = 3.98, P < 0.001; QS.l.-L.e.

= 3.78, P < 0.01; QP.b-T.a = 3.18, P < 0.05; QP.b.-P.n. = 3.51, P < 0.01; QP.b.-L.e. = 3.30, P < 0.01 – Table II). The multiple correlation test showed a very high correlation between the five transition matrices (W = 0.44, P < 0.001), suggesting that transitions that are frequent (or not) in one species are likely to be similarly frequent (or not) in the others (Tables III and IV). Indeed, the most displayed behavioral acts of T.a. were roughly similar to those preferentially displayed by the different gregarious species, and T.a. did not display proportionately more agonistic acts than the others. However a few differences can be highlighted. T.a. displayed more “full crouch” and “stilt posture with antennation” than the gregarious species (more than 10% of the acts displayed for T.a. against less than 5% for the others). In the same way, the subsocial and solitary species were characterized by a higher propensity to display “dominance-like acts” and a smaller propensity to display “promoting acts” (Table IV). Finally, correlation tests (Fig. 3) between acts displayed by initiators and responders were significantly positive for all species butP.b. (P.n., r = 0.825, P < 0.001; T.a., r = 0.806, P < 0.001; S.l., r = 0.800, P < 0.001; L.e., r = 0.632, P < 0.01; P.b., r = 0.089, NS). These results indicate that dyadic interactions appeared symmetrical in every species, except the subsocial one. Actually, only two behavioral acts appeared highly asymmetrical in these species: “approach” and “move away” (Fig. 3). Interestingly, these two behavioral acts were not so asymmetrical in P.b., the act “move away” being even more displayed by the initiator. In other words, the initiator of the interaction was usually the individual who broke this interaction. In this species, the behavioral acts “antennation” and “climb” are more frequently displayed by the initiator, whereas other acts, like “body leaning” or “nothing”, are more frequently displayed by the responder.

323 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

DISCUSSION

The subfamily Zetoborinae shows a high diversity of social behaviors, comprising subsociality (here P.b.), larval gregarism (L.e. and P.n.), mixed-group gregarism (S.l.), and solitariness (T.a.). These behaviors are well-characterized in the field by population structures and space utilizations in the different species (Roth, 1973; Grandcolas, 1991, 1993a; Pellens et al., 2002; van Baaren et al., 2002) but have never been compared in detailed laboratory studies for all the species included in the present study. The present research showed that diversely gregarious species of Zetoborinae have a higher tolerance to crowding and to contact than the solitary T.a. Even if maintained at high densities in cultures since their birth, individuals of T.a. usually avoid direct contact with conspecifics. However, surprisingly, they do not space themselves according to the available area. It must be noted that the experimental device provides all of them with enough dorsal contact to avoid any artificial and forced aggregation caused by thigmotactic stress. Aggregation can be explained in terms of interactions between individuals (Jeanson et al., 2005) and this lack of contact between individuals could result from idiosyncratic behaviors favoring spacing, and notably agonistic behaviors (King, 1973). However, the comparison between solitary, gregarious and subsocial species yielded unexpected results in this respect. First, behavioral interactions are weakly contrasted among species. The repertoires are not very different and only three acts are exclusive of two species. The solitary T.a. does not show a smaller repertoire, or significantly shorter interactions (in terms of number of acts per sequence) than gregarious species. Actually, only the mixed gregarious species (S.l.), showed longer interaction sequences. So, the diversity of social systems in Zetoborinae is clearly not related to a major behavioral differentiation but has probably been built on a same ancestral repertoire with changes mainly in its use. Moreover, the frequencies of the different transitions during the behavioral sequences are roughly similar as revealed by the correlation test among the five transition matrices. For example, there is no clear relationship between the social system and the general level of agonistic behavior (Table IV). Agonistic behavior in Zetoborinae cannot be said to reduce

324 An n e x e s

interactions and to induce spacing or dispersal. Previous studies of cockroaches already failed to derive any general trend in this respect (e.g., Bell et al., 1979; Breed et al., 1975; Gorton and Gerhardt, 1979). However, some behavioral acts showed weak but interesting differences between T.a., P.b. and the three gregarious species. Interactions were less often initiated with the behavioral act “approach” in T.a. and resulted more from fortuitous encounters since the frequency of interaction was not smaller in this species. Agonistic acts were present even if they were not very common, and some dominance-like acts (like “stilt-posture and antennation”) were at their maximum. Finally, the avoiding act “full crouch” was much more frequent. On the whole, fewer promoting acts and more dominance-like acts seem to characterize the solitary way of life of T.a., whereas the converse characteristics typify more reciprocal interactions in gregarious species. These results are in agreement with the definition of social behavior by Michener (1969) and Wilson (1971). According to these observations, solitary T.a. cockroaches may be characterized as not refusing social interaction but not searching for it. In the laboratory experiments, when they are forced to remain close together, they are able to interact without breaking contact immediately. They do not space strongly and only avoid too narrow contacts. From this point of view, the occurrence of solitariness in the field seems to be readily explained only by the lack of intraspecific attraction: individuals do not search for conspecifics, except for reproduction, spreading slowly and continuously in the understory after their birth (Grandcolas, 1993a). No encounter between individuals of T.a. has been recorded during two months of continuous observations in the field together with a marking-recapture protocol (Grandcolas, 1993a), which suggests that interactions events are rare in the wild and that physical interactions are not central in the life of this species. Similarly, the evolution toward subsociality for P.b. was not supported by deep behavioral changes. Again, the behavioral repertoire is comparable to the one of gregarious species and sequences of interactions are neither shorter nor longer than for other species. As for the solitary species, P.b. displayed more dominance-like acts (“climb”) and less promoting acts (“approach”). However, the correlation test between acts displayed by initiators and

325 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

responders revealed that interactions in P.b. are not symmetrical, contrary to interactions in the four other species. Except few behavioral acts like “approach” or “kick”, acts are rather specific to the initiator of the interaction or the responder inP.b. : thus, initiators displayed much more dominance-like behaviors (“climb”) whereas responders displayed more avoiding behaviors (“body leaning”, “crouch” or “move back”). A cause or a consequence of subsociality could be the establishment of a dominance hierarchy within the population. Such hierarchy would explain the agonistic acts observed in P.b. (“kick” and “butt”) and the asymmetrical interactions (Bell et al., 1979; Gautier and Forasté, 1982). However, this hypothesis needs to be tested in future analyses, especially with respect to another possible cause: the evolution toward living in wood galleries where individual interactions are strongly constrained and possibly reduced by the immediate environment.

Because T.a. is the only known solitary species which can be compared to gregarious species in the subfamily Zetoborinae, the generalization of these results is difficult and should be achieved in the future when comparing solitary and gregarious species from the related subfamilies Blaberinae, Gyninae and Diplopterinae (Grandcolas, 1993b, 1997c, 1998b; Pellens et al., 2007a, 2007b; in prep.). The morphological phylogeny of this group, recently corroborated by molecular studies, indicates that solitariness evolved as a reversal from an ancestral gregarism, while the ancestral habitat (ground litter) was conserved only in the solitary species (Grandcolas, 1997b, 1998b; Pellens et al., 2007a, 2007b). Does this reversed condition in the behavior of T.a. explain the weak behavioral differences with gregarious species? Additional studies are needed to substantiate such a hypothesis of phylogenetic inertia. Ancestral solitariness should be documented in another clade and compared with solitariness issued from an evolutionary reversal. But ancestral solitariness could be rare in cockroaches because of egg clustering in oothecae and subsequent larval aggregation at brood birth which may have favored evolution toward gregarism (Grandcolas, 1996). A final question concerns the role of communication in gregarious cockroach larvae: what kind of information is transmitted between the members of groups? This information may be relevant for group recognition, helping cockroaches to maintain stable aggregations (Wileyto et al., 1984; Rivault and Cloarec, 1998; Ame et al., 2004). It may also be used in

326 An n e x e s

some anti-predator group behavior by P.n. whose closely aggregated larvae escape further from the group when disturbed (Grandcolas, 1991). Because anti-predator behavior has been inferred as a factor promoting social behavior in the clade comprising the Zetoborinae subfamily (Grandcolas, 1998b), this last role is especially worth of consideration and will be analyzed in future studies.

ACKNOWLEDGMENTS

This study has been developed in the course of a PhD granted by Ministère de la Recherche to Frédéric Legendre. This work has benefited from the invaluable help of Pierre Deleporte and from the assistance of the late Jean-Yves Gautier. We are indebted to Pierre Deleporte, Cyrille D’Haese, Colette Rivault, Tony Robillard, Joan van Baaren and John Wenzel for their comments on the manuscript.

327 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

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332 An n e x e s

Fig. 1: Phylogenetic relationships of the genera of Zetoborinae (from Grandcolas, 1993b; see also Pellens et al., 2007b). The genera studied in this work are in bold.

Fig. 2. A. Nearest neighbor distances (cm) of T.a., S.l., L.e., and P.n. measured in groups of ten individuals placed in a 10 cm x 10 cm area with a plastic cover preventing escape and inducing dorsal contact. B. Nearest neighbor distances (cm) of P.b. measured in groups of five individuals placed in a 10 cm x 10 cm area filled with transparent marbles.

Fig. 3. Plots of acts displayed by the initiator against acts displayed by the responder. Encircled points correspond to the acts “approach” (plain line) and ‘move away” (dashed line). BL = Body leaning, ant = antennation, FC = full crouch, SA = stilt posture and antennation, r = correlation coefficient, ** = P < 0.01, *** = P < 0.001, NS = non significant.

Figure 1

333 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

35 P.n. (M = 0.2 cm) 30 L.e. (M = 0.15 cm) S.l. (M = 0.1 cm) 25 T.a. (M = 0.4 cm) 20

10 Number of occurrences

0 0 1 2 3 Nearest neighbor distances (cm)

30 P.b. (M = 1.2 cm) 25

Number of occurrences 10

0 0 1 2 3 4 Nearest neighbor distances (cm)

Figure 2

334 An n e x e s

30 20 ant. 10 r r = 0.632 (**) Figure 3 Lanxoblatta emarginata Acts displayed by the initiator (%) 0

5 0

25 20 15 10 Acts displayed by the responder (%) responder the by displayed Acts 30 ant 30 climb ant. 20 20 nothing 10 r r = 0.089 (NS) 10 nothing BL 0 r r = 0.800 (***) Acts displayed by the initiator (%) Parasphaeria boleiriana 5,0 0,0

25,0 20,0 15,0 10,0

Acts displayed by the initiator (%) 0 Schultesia lampyridiformis (%) responder the by displayed Acts

5 0

35 30 25 20 15 10 Acts displayed by the responder (%) responder the by displayed Acts BL climb ant 30 30 ant. 20 20 SA 10 10 FC r r = 0.825 (***) r r = 0.806 (***) Phortioeca nimbata Acts displayed by the initiator (%) 0 Thanatophyllum ak inetum 0 5 0

35 30 25 20 15 10 Acts displayed by the initiator (%)

5 0 (%) responder the by displayed Acts

25 20 15 10 Acts displayed by the responder (%) responder the by displayed Acts

335 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Table I. Definitions of the behavioral acts (also according to Bellet al., 1979; Gautier, 1974; Gorton and Gerhardt, 1979; Grandcolas, 1991; van Baaren et al., 2002).

Behaviors Approach (App) Moving towards the other individual promoting Antennation (Ant) Antennal contact with the body of the other individual Mutual interactions Antennal contact with the antennae of the other individual antennation (MA) Bite (Bi) An individual bites the other Agonistic Kick (K) An individual kicks the other with one leg behaviors Butt (Bu) An individual pushes the other with its pronotum Climbing onto the body of the other individual with one to Climb (Cl) six legs Dominance-like Stilt posture (S) Stilt posture. An individual rises on its legs Stilt posture and behaviors Stilt posture combined with antennal movement antennation (SA) Body up and down Rapidly after a stilt posture, an individual goes down (SD) An individual moves away from the other but stops in Move away (Mo) proximity Escape (Es) Escape. An individual moves quickly away from the other Rotation: turning away from the other individual (without Turn away (TA) significant displacement of the centre of gravity of the Avoiding contact body) Move back (MB) Withdrawal. An individual moves away from the other Tilt posture. An individual gives way of legs on its Body leaning (BL) stimulated side Crouch (C) An individual goes down Full crouch (FC) An individual goes down and hides its antennae

Antennae Grooming behavior of the antenna Behaviors grooming (AG) without particular Leg grooming (LG) Grooming behavior of the leg signification Does nothing (No) Nothing. The individual does nothing notable

Table II. Characteristics of behavioral sequences of larvae of T.a., S.l., P.n., L.e. and P.b., for groups of six larvae observed in standard conditions (see text for further explanation).

T.a. S.l. P.n. L.e. P.b.

Repertoire size 17 19 15 15 18

Number of acts per sequence 6 ± 2 7 ± 2 6 ± 3 6 ± 2 6 ± 3 (mean ± SE) Frequency of interactions (per hour) 31 ± 24 65 ± 15 30 ± 15 34 ± 18 63 ± 13 (mean ± SE)

336 An n e x e s

Table III. Frequencies of acts in larvae of T.a., S.l., P.n., L.e. and P.b. in interactions within groups of six larvae. Percentages were calculated in terms of initiator and responder of the interaction according to 445, 1308, 552, 640 and 763 acts observed, respectively.

Behavioral acts Initiator Responder T.a. S.l. L.e. P.n. P.b. T.a. S.l. L.e. P.n. P.b. Promoting contact Approach 11.7 20 16.6 12.9 9.9 2 3.2 0 0.9 9.1 Antennation 20.2 27.9 20.8 29.2 27.1 20.4 33 20.9 31.2 4.7 Mutual antennation 4.7 5.5 13.8 8.9 6.1 4.5 5.8 14.8 9.6 6.5 Agonistic Bite 0.2 0.2 0 0 0.0 0.2 0.2 0 0 0.0 Kick 0.4 0.2 0 0 1.4 0.4 0.2 0 0 1.2 Butt 0 5.5 0 0 5.9 0 5.5 0 0 2.3 Dominance-like Climb 8.5 8.5 9.8 9.1 21.1 7 8 6.9 6.4 0.3 Stilt posture 0 0.3 1.7 0.9 0.0 0 0.3 1.6 0.9 3.8 Stilt posture and antennation 14.6 1.1 5 4 0.0 10.8 1.1 5 3.3 0.9 Body up and down 0.2 0 0.6 0.2 0.0 0.2 0 0.6 0.2 0.0 Avoiding contact Move away 2.5 12.3 2.2 2.5 21.5 12.6 22 17.7 13.1 11.7 Escape 0 0.4 0 0 0.4 0.2 0.4 0 0 4.1 Turn away 8.3 11.2 10 10 1.6 9.4 12 11.1 10.5 7.6 Move back 1.3 1.2 1.1 1.5 1.2 1.6 1.3 1.3 1.5 3.8 Body leaning 0 0.8 0 0 0.4 0 1.2 0 0 10.3 Crouch 3.1 2.5 5.8 8 0.2 3.6 2.7 6.3 8.9 7.9 Full crouch 9.9 0.3 3.1 3.6 0.0 11 0.4 3.6 3.8 1.8 Without clear signification Antennae grooming 0.4 0.2 0.3 0.2 1.4 0.4 0.2 0.3 0.4 0.6 Leg grooming 0.2 0.3 0.2 0.4 0.6 0.4 0.4 0.2 0.4 0.3 Does nothing 13.5 1.7 9.1 8.7 1.2 15.1 2.7 9.8 9.1 23.2

337 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Table IV. Frequencies of transitions classified by categories.

L. emarginata Promoting Agonistic Dominance Avoiding No significance ∑ Promoting 18 0 8 20 6 51 Agonistic 0 0 0 0 0 0 Dominance 7 0 1 7 3 17 Avoiding 8 0 3 9 2 22 No significance 3 0 3 4 0 10 ∑ 36 0 14 40 10 100

P. nimbata Promoting Agonistic Dominance Avoiding No significance ∑ Promoting 22 0 6 19 5 51 Agonistic 0 0 0 0 0 0 Dominance 7 0 1 5 2 14 Avoiding 10 0 3 10 2 26 No significance 3 0 1 4 1 9 ∑ 42 0 11 38 10 100

T. akinetum Promoting Agonistic Dominance Avoiding No significance ∑ Promoting 12 0.4 5 14 6 37 Agonistic 0.4 0 0 0.2 0 1 Dominance 3 0 3 10 7 23 Avoiding 8 0.2 7 8 3 25 No significance 4 0 3 6 1 14 ∑ 27 1 18 39 16 100

S. lampyridiformis Promoting Agonistic Dominance Avoiding No significance ∑ Promoting 26 4 7 15 0.9 53 Agonistic 2 0.7 0.4 3 0 6 Dominance 5 0.3 0.2 4 0.5 10 Avoiding 10 0.9 1 16 0.8 29 No significance 1 0.2 0.5 0.6 0.2 2 ∑ 43 6 10 39 2 100

P. boleiriana Promoting Agonistic Dominance Avoiding No significance ∑ Promoting 10 0.5 3 12 9 35 Agonistic 0.1 2 0.6 5 0.4 8 Dominance 2 0.9 5 7 6 21 Avoiding 3 2 4 7 3 17 No significance 4 3 5 7 2 20 ∑ 19 7 17 37 20 100

338 ANNEXE V

Le g e n d r e e t a l . (Mo l . Ph y l . Ev o l .) So u m i s Th e p h y l o g e n y o f t e r m i t e s (Di c t y o p t e r a : Is o p t e r a ) b a s e d o n m i t o c h o n d r i a l a n d n u c l e a r m a r k e r s : implications f o r t h e e v o l u t i o n o f t h e w o r k e r a n d p s e u d e r g a t e c a s t e s , a n d f o r a g i n g b e h a v i o r s Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

The phylogeny of termites (Dictyoptera: Isoptera) based on mitochondrial and nuclear markers: implications for the evolution of the worker and pseudergate castes, and foraging behaviors

Frédéric Legendre1*, Michael F. Whiting2, Christian Bordereau3, Eliana M. Cancello4, Theodore A. Evans5 and Philippe Grandcolas1

1 Muséum national d’Histoire naturelle, Département Systématique et Évolution, UMR 5202 CNRS, CP 50 (Entomologie), 45 rue Buffon 75005 Paris, France 2Department of Integrative Biology, 693 Widtsoe Building, Brigham Young University, Provo, Utah 84602, USA 3UMR 5548, Développement - Communication chimique, Université de Bourgogne, 6, Bd Gabriel 21000 Dijon, France 4Muzeu de Zoologia da Universidade de São Paulo, Avenida Nazaré 481, 04263-000 São Paulo, SP, Brazil 5CSIRO Entomology, Ecosystem Management: functional biodiversity, Canberra, Australia

* Corresponding author. E-mail address: [email protected] Tel: (33) 1.40.79.38.48 Fax: (33) 1.40.79.56.79

340 An n e x e s

Abstract

A phylogenetic hypothesis of termite relationships was inferred from DNA sequence data. Seven gene fragments (12SrDNA, 16SrDNA, 18SrDNA, 28SrDNA, cytochrome oxidase I, cytochrome oxidase II and cytochrome b) were sequenced for 40 termite exemplars, representing all termite families and 14 outgroups. Termites were found to be monophyletic with Mastotermes darwiniensis (Mastotermitidae) as sister-group to the remainder of the termites. In this remainder, the family Kalotermitidae was sister-group to other families. The families Kalotermitidae, Hodotermitidae and Termitidae were retrieved as monophyletic whereas the Termopsidae and Rhinotermitidae appeared paraphyletic. All of these results were very stable and supported with high Bootstrap and Bremer values. The evolution of worker caste and foraging behavior were discussed according to the phylogenetic hypothesis. Our analyses suggested that both true workers and pseudergates (“false workers”) had at least two different origins. As for the foraging behavior, the classical transition from one-piece life type to separate life type through intermediate life type was acknowledged.

Keywords: termites; phylogeny; worker caste; foraging behavior

341 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

1. Introduction

Termites are eusocial insects, with differentiated castes and complex, coordinated group behaviors of nest construction and foraging, the evolution of which is poorly known compared with other eusocial groups. As reviewed by Eggleton (2001), phylogenetic investigation has been very limited, and a dearth of knowledge on phylogeny has hindered the study of their macroevolution. All termite species are known to be eusocial (with castes), but many modalities of their social behavior vary within a continuum (Shellman-Reeve, 1997; Sherman et al., 1995). A diversity of behaviors is shown by termites from a mere excavation within their food resource (i.e., one-piece type sensu Abe, 1987) to the building of sophisticated nest constructions such as clay cathedrals, with different food resources from wood to humus (Noirot, 1992), and with different symbioses from intestinal protista (flagellates) to fungi cultivation (Bignell, 2000). Given this wide range of behavioral diversity, termites are an important group to understand the evolution of eusociality in diploid organisms. A phylogenetic framework is essential for deciphering the origin and evolution of this behavioral diversity, especially with respect to the so-called “lower termites” which presumably show the first steps of this evolution. Unfortunately, the relationships among these so-called “lower” termites are still controversial (Kambhampati and Eggleton, 2000) notably between Hodotermitidae, Kalotermitidae, Mastotermitidae and Termopsidae. As reviewed by Grassé (1986) and Donovan et al. (2000), taxonomic bases for termites were laid by Holmgren (1909, 1911, and 1912). According to later studies by Snyder (1949), Grassé (1949), and Emerson (1965), seven families within Isoptera were defined and this constitutes the classification which is most widely accepted at the present day. The families Mastotermitidae, Kalotermitidae, Termopsidae, Hodotermitidae, Rhinotermitidae and Serritermitidae include termites with hindgut protozoa (the so-called “lower” termites), whereas the family Termitidae contains protozoa-independent species (the so-called “higher” termites – Krishna and Weesner, 1969, 1970). “Lower” and “higher” terms refer to a gradistic classification which is not really informative (Shellman-Reeve, 1997) and will not be used hereafter. This taxonomic scheme was built with a constant reference to different kinds of phylogenetic hypotheses. The most well-known hypotheses (Ahmad, 1950; Emerson and Krishna, 1975; Krishna, 1970) were proposed without explicit phylogenetic methodology but they shaped evolutionary hypotheses about termites during several decades (Grassé, 1986; Grassé and Noirot, 1959; Krishna and Weesner, 1970; Noirot, 1992; Noirot and Pasteels, 1988; Weidner, 1966). Recently, several studies attempted to reconstruct phylogeny using a modern phylogenetic methodology, based either on morphological characters (Donovan et al., 2000) or on molecular ones (Kambhampati et al., 1996; Kambhampati and Eggleton, 2000; Thompson et al., 2000). Most of these analyses included representatives from all termite families but recovered different tree topologies (Fig. 1). Moreover, except for the

342 An n e x e s

morphological study of Donovan et al. (2000) which included large taxon and character samples (49 taxa and 196 characters), all other studies were more exploratory since they considered one or two portions of genes and less than 20 taxa. Some recent studies focused on more restricted groups, in an attempt to reconstruct relationships within the families Rhinotermitidae or Termitidae (Aanen et al., 2002; Aanen and Eggleton, 2005; Austin et al., 2004; Bitsch and Noirot, 2002; Lo et al., 2004; Miura et al., 1998; Noirot, 2001; Ohkuma et al., 2004), but they were not designed to robustly resolve phylogenetic relationships throughout Isoptera. Therefore, apart from the monophyly of some well-characterized families (Kalotermitidae, Hodotermitidae, Termitidae), phylogenetic relationships within termites are still highly controversial and need to be investigated.

The purpose of the present study is to reconstruct a robust phylogeny for Isoptera by using multiple molecular markers and a wide range of taxa sampled among the seven widely recognized family groups and appropriate outgroups (Orthoptera, Blattaria and Mantodea; Grandcolas and Deleporte, 1996; Grandcolas and D’Haese, 2004; Lo et al., 2000). The basal relationships within termites, and especially among Kalotermitidae, Hodotermitidae and Termopsidae, constitute the main phylogenetic challenge of this study. This topology is then used to explore the evolution of social behavior throughout the group, in an attempt to bring new information about the controversial evolution of the worker caste and of the foraging behavior (Abe, 1987; Grandcolas and D’Haese, 2002; Higashi et al., 1991; Noirot, 1985a,b; Thompson et al., 2000, 2004; Watson and Sewell, 1985).

343 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

2. Materials and methods

2.1. Taxon sampling

The taxon sample comprised 40 species, and as many genera, belonging to the seven termites families currently recognized (Table 1). These 40 species are distributed as follows: two Hodotermitidae (out of three genera known – i.e. 67% of the genera known are included in this study), nine Kalotermitidae ( out of 21 genera – 43%), one Mastotermitidae (one genus – 100%), seven Rhinotermitidae representing five of the seven subfamilies (13 genera – 54%), one Serritermitidae (two genera – 50%), 15 Termitidae (241 genera – 6%) and five Termopsidae sampling the three subfamilies (five genera – 100%). Some recent molecular and morphological papers (e.g., Lo et al., 2000; Inward et al., 2007; Klass and Meier, 2006) inferred close relationships between Isoptera and Blattaria, with Cryptocercus as sister taxon of termites, in contradiction with previous morphological or peptidic studies (Gäde et al., 1997; Grandcolas, 1996), with Cryptocercus nested within the cockroaches. Therefore, 10 Blattaria, three Mantodea and one Orthoptera were added to our sampling (Table 1), the orthopteran Locusta migratoria being used as the rooting outgroup. These outgroups were selected from previous studies (Grandcolas, 1996; Pellens et al., 2002; Svenson and Whiting, 2004; Pellens et al., 2007) to avoid constraining a close relationship between roaches and termites since other hypotheses exist (e.g., Thorne and Carpenter, 1992).

2.2. Primers, PCR, Sequencing

Thoracic muscle tissue was excised from termites and leg muscle tissue was taken from cockroaches specimens preserved in 100% ethanol. DNA was extracted using the Qiagen DNeasy protocol for animal tissue. The head and abdomen of these exemplars were stored in 100% ethanol as primary voucher; specimens from the same colony, when available, were stored intact in 100% ethanol as secondary voucher. Vouchers and DNAs are deposited in the Insect Genomics Collection, Brigham Young University.

Seven markers were amplified in one or several fragments according to the length of the sequences targeted. Thus 12S rDNA (~ 360 bp), 16S rDNA (~ 385 bp), cytochrome b (Cytb, 307 bp) and cytochrome oxidase II (COII, including a portion of Leu tRNA, ~ 725 bp) were amplified in one fragment, whereas cytochrome oxidase I (COI, 1179bp), 18S rDNA (~ 1870 bp) and 28S rDNA (~ 2200 bp) were sequenced in two or three (COI), and four fragments (18S and 28S). Different protocols for amplification were used and are listed in Table 2 with the set of primers used. The first PCR profile was used for all the different genes targeted (especially in fresh specimens) whereas the following were gene-specific and were used for more problematic taxa. PCR amplification was performed on a DNA Engine DYADTM, Peltier

344 An n e x e s

Thermal Cycler. PCR products were fractionated on an agarose gel to check for specificity and to monitor for contamination using a negative control.

PCR products were purified via the Montage PCR96 Cleanup Kit (Millipore®) and sequenced using ABI Big Dye 3.1® with the following sequence profile: 27 cycles of 96°C for 10 s, 50°C for 5 s and 60°C for 4 min. Sequencing reactions products were purified with SephadexTM column and fractionated on an ABI 3730 XL DNA sequencer. Each sequence was edited using Sequencher® 4.0 (Genecodes, 1999) after BLAST searches (Altschul et al., 1997) as implemented by the NCBI website (http://www.ncbi.nlm. nih.gov/) to check for contamination. Eight sequences were taken from GenBank: 18S, COII and 16S of Serritermes serrifer (AF220565, AF220598 and AF262577, respectively), COII and Cytb of Bifiditermes improbus (AF189080 and AF189110), 12S and a portion of COI of Sphaerotermes sphaerothorax (AF475056 and AY127725) and the 3’ end of 28S of Mastotermes darwiniensis (AY125281). The sequences generated for this study have been submitted to GenBank under the accession numbers provided in Table 1.

2.3. Phylogenetic analyses

The data set was analyzed by direct optimization with parsimony optimality criterion. Direct optimization has the advantage to associate alignment and tree reconstruction steps and to propose sequence alignments implied by the analysis. Therefore, the analyses are not based on a priori alignments arbitrarily chosen among competing and equally justified ones in the case of ribosomal sequences of different lengths (Wheeler, 1996; Wheeler et al., 2006). Events (indels and substitutions) are directly optimized on the topology, maximizing historical continuity. Parsimony was used as an optimality criterion because it maximizes the explanatory power of the data and it decreases the number of ad hoc hypotheses implied by the usual evolutionary models of common mechanism among sites and tree branches (Farris, 1983; Steel and Penny, 2000). To show how much our results are sensitive to different methodologies and to bring information for those who preferred other tree reconstruction algorithms, additional analyses were made using a probabilistic paradigm and a static alignment. Phylogenetic analyses under direct optimization as implemented in POY 3.0.11a (Wheeler, 1996) were carried out in parallel on a supercomputer (Dell 1855 Blade Cluster, 1260 Pentium EM64T Xeon processors @ 3.6 GHz, 610 compute nodes, 2,520 GB total memory, Brigham Young University). The protein coding genes COI, COII, and Cytb were aligned based on conservation of codon reading frame in Sequencher 4.0, and treated as prealigned data in POY. The large subunit nuclear ribosomal (28S) sequences were partitioned in 4 regions (approximately A, B, C and DEF regions) corresponding to the four regions sequenced separately and which were not overlapping. All the ribosomal sequences (12S,

345 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

16S, 18S, and 28S) were preliminarily aligned with Muscle (Edgar, 2004) and then 16S, 18S, 28SA and 28SDEF were partitioned according to highly conserved regions in order to speed up phylogenetic analyses and to avoid misleading alignments when portions of genes were lacking. The portion of Leu tRNA was neither prealigned nor partitioned. The POY search parameters were: ‘-fitchtrees -numslaveprocesses 50 -onan -onannum 1 -parallel -noleading -norandomizeoutgroup -sprmaxtrees 1 -impliedalignment -tbrmaxtrees 1 -maxtrees 5 -holdmaxtrees 25 -slop 25 -checkslop 10 -buildspr -buildmaxtrees 2 -replicates 100 -stopat 50 -multirandom -treefuse -fuselimit 10 -fusemingroup 5 -fusemaxtrees 50 -ratchetspr 2 -ratchettbr 2 -checkslop 10 -repintermediate -terminalsfile taxa.txt -minterminals 10 -time -indices -stats -molecularmatrix 111.txt -seed -1 -phastwincladfile termites111.wcl’ A sensitivity analysis was conducted in order to test the robustness of the phylogenetic conclusions to different costs of insertion, transversion and transition events. Ten sets of parameters (gap: transversions: transitions) were tested this way: 111, 222 (with an extension gap cost of 1), 211, 221, 421 and [16]41 with an extension gap cost equal to and half of the opening gap cost for these four last parameters sets (called hereafter 211x, 221x, 421x and [16]41x). The results are shown using stability plots or “navajo rugs” to summarize whether a monophyletic group was recovered or not at a node over the parameter space (Wheeler, 1995).

Parsimony bootstrap values for 1000 replicates (Felsenstein, 1985), and Bremer and partitioned Bremer support values (Bremer, 1988, 1994; Baker and DeSalle, 1997) were calculated in PAUP 4.0b10 (Swofford, 1998) and TreeRot.v2b (Sorenson, 1999), respectively, using the implied alignment provided by POY in the analysis 111. The default parameters were used in TreeRot.v2b.

Additional analyses based on a static alignment were done in a Bayesian framework with MrBayes v3.0b4 (Huelsenbeck and Ronquist, 2001), under the likelihood criterion with PHYML v2.4.4 (Guindon and Gascuel, 2003) and under parsimony with PAUP 4.0b10. In all the cases Muscle v3.6 (Edgar, 2004) was used to generate alignments of the ribosomal sequences. For the probabilistic analyses, Modeltest v3-06 (Posada and Crandall, 1998) was used to determine the model which best fit the data. A General Time Reversible model with a proportion of invariant sites and a gamma distributed rate variation among sites (GTR + I + G) was selected as the best fit of the models investigated. In the likelihood analysis, bootstrap values were computed for 1000 replicates with PHYML v2.4.4. In the Bayesian analysis, the parameters of the model GTR + I + G were estimated independently during the tree reconstruction for the different partitions, i.e. the genes, using the command ‘unlink’. Commands for these 3 analyses are provided in the Appendix I.

346 An n e x e s

2.4. Attributes optimization

Three attributes were optimized a posteriori of the phylogenetic analyses using Winclada v1.00.08 (Nixon, 1999) and considering only unambiguous transformations: the presence of pseudergates, the presence of true workers and the foraging behavior (Table 3). True workers and pseudergates evolved from different ontogenetic pathways (Noirot and Pasteels, 1987; Fig. 2) and can coexist in a same colony (e.g., Buchli, 1958). True workers separate early and irreversibly from the imaginal line. They present morphological specialization such as the development of the head and of mandibular muscles, and have rudimentary sex organs and no wings. They constitute the main working force in their colony. On the contrary, pseudergates separate late from the imaginal development. They are not specialized morphologically; they have short wing buds or no wings at all, and their genital organs are similar to those of the nymphs of the same size. Finally, they are not more active than nymphs or older larvae and do not constitute the main working force in their natural society (Noirot and Pasteels, 1987). Therefore, pseudergates and true workers were optimized on the phylogenetic tree as two different binary attributes (pseudergates: present/absent and true workers: present/absent). As explained in Grandcolas and D’Haese (2004), coding worker caste in a single multistate character has not been employed since it would imply a homology statement between pseudergates and true workers which does not make sense as both can coexist in the same species. Mantids, cockroaches and Locusta migratoria do not exhibit developmental pathways leading to pseudergates or true workers and both attributes were coded absent in outgroups. The foraging behavior was split into three large categories according to Abe’s work (1987): one-piece type, intermediate type and separate type. One-piece type termites spend their life in a single piece of wood which serves as both shelter and food. Their nests occupy the space resulting from wood consumption. Intermediate type and separate type species have uncoupled feeding from nesting sites but this uncoupling is more partial in the former. Those species build various kinds of nests and galleries (Abe, 1987). One-piece, intermediate and separate types are discrete states of the ecological character “foraging behaviour” and were considered as unordered states. Those three attributes were not included in the matrix during tree reconstruction as they cannot take part to the probabilistic phylogenetic analyses. They were optimized on the preferred phylogenetic hypothesis (i.e. POY analysis under equal weighting) to infer caste evolution. However, optimizations on the phylogenetic trees obtained with different methodologies were discussed to point out possible discrepancies.

347 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

3. Results

3.1. Relationships among termite families

The POY analysis based on equally weighted gaps, transitions and transversions resulted in one most parsimonious tree which is depicted in Fig. 3 (L = 17347, CI = 0.28, RI = 0.44) and in an implied alignment of 8381 characters. Our analysis supports the monophyly of Mantodea and the paraphyly of Blattaria with respect to termites, with Cryptocercus as sister taxon of termites. Termites are monophyletic with Mastotermes darwiniensis as sister group to the remainder of the termites. In this remainder, Kalotermitidae is sister group to others termites, a position which has never been postulated before (see Fig. 1). The families Kalotermitidae, Hodotermitidae and Termitidae are supported as monophyletic. Termopsidae and Rhinotermitidae are paraphyletic with respect to Hodotermitidae and Termitidae, respectively. Within Termitidae, Macrotermitinae and Nasutitermitinae are paraphyletic as well. Within Rhinotermitidae, the monophyly of two subfamilies was tested. Rhinotermitinae was strongly supported as a monophyletic subfamily whereas the monophyly of Heterotermitinae was rejected. A close relationship between Prorhinotermes and Termitogeton is also well supported. The majority of nodes had bootstrap support > 50% and high Bremer support values (Fig. 3). Only two nodes had bootstrap support < 50%, and 29 nodes (i.e. 57%) had Bremer support values ≥ 15, including the nodes supporting the monophyly of Isoptera, Kalotermitidae and Hodotermitidae (Bremer values of 55, 27 and 73, respectively). The deep nodes 14, 23, 24, 30 and 31 have also high Bremer support values (52, 22, 25, 45 and 15, respectively). Partitioned Bremer support values (PBS) are listed in the Table 4. No specific trend can be highlighted, showing that a same marker can be informative in different parts of the tree. Except for cytochrome b, each gene supports some deep and apical nodes, but not all of them. For instance, COII supports the node 13 (PBS = 13) but does not support the node 14 (PBS = -12). Those results speak for total evidence approaches. Finally, 12S and 28S bring more than 40% of the signal ((316.3+295)*100/1381 = 44.3), but when the support of each gene is normalized by the number of informative characters, 12S, 16S and 18S appear as the most informative genes whereas COI and COII are the less informative markers for our data set. Sensitivity analyses were performed in order to test the stability of the phylogenetic hypothesis. The results are shown in the Fig. 4 in the form of stability plots or “navajo rugs”. The results at the family level and below appeared very stable. The monophyly of Isoptera, Kalotermitidae, Hodotermitidae and Termitidae is found in at least eight of the 10 parameters sets. The clade (Termopsidae + Hodotermitidae) is also extremely stable as well as the one comprising Serritermes, Rhinotermitidae and Termitidae. Mastotermes darwiniensis and Kalotermitidae as the first and second diverging lineage respectively are also stable results. The deeper nodes are not supported in the two analyses with an opening gap cost of 16

348 An n e x e s

because of the placement of the termite Sphaerotermes sphaerothorax within the Mantodea. This spurious position is certainly due to missing data, Sphaerotermes sphaerothorax being only represented in the matrix by a portion of the COI and by the fast evolving 12S. Within termites, two positions for Serritermes are found among the different analyses: as sister taxon of the clade (Rhinotermitidae + Termitidae) and nested within Rhinotermitidae as sister taxon of Termitogeton (parameters sets 111, 222x, 211x, 421, [16]41x and 211, 221, 221x, 421x, [16]41, respectively). The relationships within the Termopsidae are not so clear in that five different clades are hypothesized as sister group of Hodotermitidae. However, Termopsidae always appeared paraphyletic except in one of the two most parsimonious trees in the analysis 221x, where they are monophyletic. From this point of view, Termopsidae paraphyly is also a stable result.

The Muscle v3.6 aligned data set had 7606 characters and the analyses based on this static alignment gave a slightly different topology. The main difference is localized in the second diverging lineage within the termites (i.e., after Mastotermes darwiniensis). The optimal topology found in the maximum likelihood analysis is provided in Fig. 5 (lnL = -80987.79847). Again, Isoptera and the families Kalotermitidae, Hodotermitidae and Termitidae are supported as monophyletic, Termopsidae and Rhinotermitidae are paraphyletic, and Mastotermes darwiniensis is sister group to the remainder of termites. In this remainder, the clade (Hodotermitidae + Termopsidae) is sister group to others termites with a rather low bootstrap support value (72). The Bayesian topology obtained (lnL = -77482.157; data not shown) was similar to the one depicted in the Fig. 5 except for the pattern relationships within outgroups and Termitidae. Finally, the parsimony analysis conducted in PAUP 4.0b10 resulted in one most parsimonious tree (L = 18936, data not shown) with sister group relationship between Kalotermitidae and the clade (Hodotermitidae + Termopsidae) being the main difference with POY results. This sister group relationship shows very low support (bootstrap value calculated with PAUP 4.0b10 for 1000 replicates = 160).

3.2. Attributes optimization

Caste evolution was studied on every different topology reconstructed, but only shown for the topology of the most parsimonious tree obtained under direct optimization with equal weighting (Figs. 6 and 7). Pseudergates and true workers castes were considered as two binary characters, both coded present versus absent. Concerning the evolution of the pseudergates, several equiparsimonious scenarios implying from two different origins and three losses to five different origins can be postulated (Fig. 6). The topologies based on a static alignment give similar optimal scenarios from three different origins and two losses, to five different origins of the pseudergates. To sum up, the pseudergate caste evolved convergently at least twice in the termites. As for the true worker caste evolution (Fig. 7), the phylogenetic result

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implied three origins and one loss for the clade (Prorhinotermes – Termitogeton). The same scenario is implied by the probabilistic results, and the optimization of this attribute is ambiguous with the topology based on parsimony with a static alignment involving from two origins (and three losses) to five different origins. Therefore, similarly to the pseudergate caste, multiple origins of the true worker caste are inferred. The presence of the true worker and pseudergate castes in the ancestor of termites is not supported. Three kinds of foraging behavior were considered: one-piece, intermediate and separate types. Xylophagous roaches such as Parasphaeria and Cryptocercus were considered one-piece type. This coding is debatable since the foraging in cockroaches is individual-centered and not displayed by a specific caste contrary to termites and may not be homologous to the foraging behavior of termites. Nevertheless, the optimization of this behavioral character suggested that the ancestor of termites was one-piece type. If, in a more conservative way, cockroaches are not considered one-piece type, this foraging behavior still appears deeply in the tree in the sister group of Mastotermitidae. In any case, one transition towards a separate type and two towards an intermediate type were inferred for Hodotermitidae and for Mastotermes and some Rhinotermitidae, respectively. Three transitions from an intermediate way of life towards a separate one were postulated within the clade (Rhinotermitidae + Termitidae). Finally, one transition from an intermediate type toward a one-piece type is inferred for the clade (Prorhinotermes + Termitogeton). Optimizations of this attribute on the topologies based on a static alignment are ambiguous.

4. Discussion

4.1. Relationships among termite families

The phylogeny of termites has always been controversial, as reviewed by Kambhampati and Eggleton (2000), and Eggleton (2001). Except the monophyly of some well-characterized families, every other feature has been questioned or doubted, even the position of Mastotermes as the first diverging lineage (Thorne and Carpenter, 1992; but see Deitz et al., 2003). This was the reason why we designed the present study with particular attention paid to large taxon and character samples representative of the real taxonomic and behavioral diversity of termites and their Dictyopteran relatives, the cockroaches and the mantids (Grandcolas and D’Haese, 2004). The results strongly supported the monophyly of termites with the woodroach genus Cryptocercus as sister taxon. In this respect, this agrees with the results of previous studies such as Klass (1997), Lo et al. (2000), Terry and Whiting (2005), Kjer et al. (2006), Klass and Meier (2006), and Inward et al. (2007) but contrasts with Grandcolas (1994, 1996) or Gäde et al. (1997). Mastotermes appeared as the first diverging lineage within the termites. Others features which were not really controversial are strongly

350 An n e x e s

supported by these analyses such as the monophyly of Kalotermitidae, Hodotermitidae and Termitidae. This latter result confirmed the hypothesis of a single event of loss of gut flagellate symbionts. In the same way, the paraphyly of Macrotermitinae within Termitidae is compatible with a single origin of symbiosis with fungi and of fungus combs construction, as emphasized by Grassé (1949) and Aanen et al. (2002). Sphaerotermes sphaerothorax is a unique Macrotermitinae since it builds fungus combs but does not cultivate fungi. Fungi cultivation could have been lost secondarily in Sphaerotermes or gained in other Macrotermitinae. None of these hypotheses could be preferred, according to the present phylogenetic tree. The phylogenetic position of Sphaerotermes is congruent with the proposition of Engel and Krishna (2004) who excluded this taxon from the Macrotermitinae and created a new subfamily, Sphaerotermitinae. However, the taxon sampling for the Termitidae was limited (about 6% of the genera known are represented) and then the relationships within this particular family cannot be fully assessed from this sample. Another expected result was the close relationships between Termitidae and Rhinotermitidae, this latter being paraphyletic (e.g., Donovan et al., 2000; Lo et al., 2004). The non-monophyly of Rhinotermitidae was already hypothesized for a long time with regard to the high behavioral, developmental, and morphological diversity of this group (e.g., Grassé, 1986). As mentioned above, the most problematic relationships within the termites were those involving Kalotermitidae, Hodotermitidae and Termopsidae. Our results support the position of the monophyletic Kalotermitidae as the second diverging lineage within the termites after Mastotermes, and this presents a new hypothesis for the placement of this family (Fig. 1). This result is strongly supported and stable in the parsimony analyses under direct optimization (Fig. 4) even if probabilistic analyses give another result. Ahmad (1950) said about Kalotermitidae that “the imago-worker mandibles are essentially the same as in the Mastotermitidae” and he clustered Kalotermitidae and Mastotermes on the basis of those mandibles. According to our study, this similarity between imago-worker mandibles of Kalotermitidae and Mastotermitidae could be symplesiomorphic or convergent but no more synapomorphic. A second interesting point dealt with the families Termopsidae and Hodotermitidae. A close relationship between these two taxa has always been assumed, except in Kambhampati and Eggleton’s hypothesis (2000, see Fig. 1). These two families were even grouped in a single family Hodotermitidae before Grassé suggested in 1949 to elevate Termopsinae, Porotermitinae and Stolotermitinae to a family rank, Termopsidae (Krishna, 1970). Here again this older hypothesis considering a single family which includes all these taxa was strongly supported by our data and is consistent with morphological characters such as the absence of ocelli (Emerson and Krishna, 1975) and the imago-worker mandibles shape (Ahmad, 1950). Our results were also not incongruent with some other concepts of families or subfamilies, such as the Prorhinotermitinae (Quennedey and Deligne, 1975) and Serritermitidae (Cancello and DeSouza, 2004), even if their monophyly were not tested

351 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

here. Within the family Rhinotermitidae, the topology however did not retrieve the monophyly of the subfamily Heterotermitinae with Heterotermes and Reticulitermes not being the closest relatives (see also Lo et al., 2004). Nevertheless, whatever the optimality criterion, relationships within the Rhinotermitidae are the least stable and certainly a larger sampling effort is needed in this family to achieve stability. Fortunately, this instability has no consequences on the study of castes evolution. In this same family, a close relationship between Prorhinotermes and Termitogeton is consistent with their similar social organization, as noted by Parmentier and Roisin (2003).

4.2. Evolution of worker castes and foraging behavior

Beyond classification issues on termites, the present phylogenetic tree also brought some new and decisive information regarding the controversy over the evolution of the worker caste and of the foraging behavior. Contrary to the soldier caste in which individuals share the same development, passing through a pre-soldier or white soldier stage, a high diversity of developmental pathways leads to termite workers, especially within the termites with hindgut protozoa (Noirot, 1985b). Two different kinds of worker castes were defined on this basis. True workers were defined functionally, morphologically and ontogenetically by Noirot and Pasteels (1987). These authors emphasized the importance of the ontogenetic criterion and defined true workers “as individuals diverging early and irreversibly from the imaginal development” (Fig.2). In the same way, pseudergates (or false workers) were defined as “individuals separating late from the imaginal line” following regressive and stationary moults and therefore ontogenetically versatile (Grassé and Noirot, 1947; Noirot and Pasteels, 1987, Fig. 2). Two opposed evolutionary hypotheses were proposed with either pseudergates or true workers as an ancestral condition, respectively (Noirot, 1985b; Watson and Sewell, 1985). More recently, Thompson et al. (2000, 2004) studied the evolution of the worker caste within a phylogenetic framework, but they presented phylogenetic evidence which was actually not decisive (Grandcolas and D’Haese, 2002). They also coded inadequately the worker caste as one character with two states (true worker and pseudergates) to study its evolution (Grandcolas and D’Haese, 2004). True workers and pseudergates evolved, by definition, from different ontogenetic pathways (Fig. 2). Moreover, it has been shown that pseudergates and true workers could coexist in a same colony in Reticulitermes (Buchli, 1958; Noirot, 1985b; Noirot and Pasteels, 1987; Lainé and Wright, 2003). Then, pseudergates and true workers should not be optimized on a phylogenetic tree as a single homologous attribute but two binary attributes should be preferred (pseudergates: present/absent and true workers: present/absent). Mapping these two attributes on the presently obtained phylogenetic tree showed multiple origins of the true worker caste as previously hypothesized by Noirot and Pasteels (1988) and that both castes are ancestrally absent in the Isoptera. The origin of pseudergates is

352 An n e x e s

reconstructed as ambiguous in most of basal branches (Fig. 6) so that it cannot be assessed whether pseudergates have come before true worker caste or not. From this point of view, Noirot’s hypothesis (1985b) where true workers evolved from pseudergates can be neither supported nor rejected. Watson and Sewell (1985) assumed the opposite change – from true workers to pseudergates – a scenario the occurrence of which is rejected except locally in the clade (Prorhinotermes + Termitogeton). According to the present study, a multiple origin for the true worker caste is now clearly assessed and well-supported. Foraging behavior has been assumed to constrain the evolution of worker castes and the simplest behavior which consists in feeding within the food-nest (“one-piece”) was assumed to be ancestrally related to the supposedly primitive and still ontogenetically versatile pseudergate caste, according to Abe’s work (1987). It was supposed also to evolve toward the so-called “separate type” where true workers forage outside the nest to get back their food, with the possible evolutionary intermediate, the “intermediate type”. The present reconstruction validated most of these views: the “one-piece type” was mostly basal, having changed mostly toward “intermediate” and then to “separate”, but also once directly to “separate type.” Even if the evolution of foraging behavior is consistent with Abe’s proposal (1987), we cannot assess whether it evolved congruently with the worker castes the evolution of which is much less accurately reconstructed. According to some caste optimization patterns, congruent evolution between caste and foraging is strongly corroborated. According to some other and equally parsimonious patterns, changes in foraging behaviour have not been simultaneous with caste evolution.

In conclusion, our study has brought for the first time substantial information about the phylogenetic relationships among all major groups of termites. The results showed that the relationships among the most basal families were far from well-understood. They also shed light on one of the major evolutionary issues in termites, the evolution of the worker caste. The most classical scenario by Noirot (1985b) which assumed multiple and convergent origins for the true worker caste considered as an “advanced” condition was corroborated by our reconstruction. However, the most basal part of that reconstruction remained ambiguous and this was not possible to assess whether pseudergates preceded true workers. Even though the classical definitions of true worker versus pseudergate castes were quite clear, they did not provide with attributes accurate enough for obtaining unambiguous attribute optimizations on the trees. Such a lack of accuracy could be resolved in the future by designing more detailed studies on the developmental pathways which led to different castes (Parmentier and Roisin, 2003). The present study has provided a basis and could be an impetus for such future comparative studies concerning which was until now the most poorly known case of social behavior evolution.

353 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Acknowledgment

The present study has been granted by the programme pluriformation “Etat et structure phylogénétique de la biodiversité actuelle et fossile” (Ministry of Research and Muséum national d’Histoire naturelle) and we are grateful toward Philippe Janvier for his help in this respect. We warmly thank Stephen Cameron, Charles Noirot, Yves Roisin, Gavin Svenson, James Traniello, and Jérôme Vuillemin for advices, help and for providing specimens or DNA sequences. Comments of three anonymous referees on a first version of this manuscript are greatly acknowledged. The DNA sequence generation was performed at Brigham Young University, and was supported by NSF grant DEB0120718 (MFW).

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Legends of the figures Fig. 1. Main hypotheses of phylogenetic relationships within termites (note that in A and B Hodotermitidae includes Termopsidae).

Fig. 2. Developmental pathways of a) Kalotermes flavicollis (simplified after Grassé and Noirot, 1947) and of b) Microcerotermes sp. (after za). Soldiers, presoldiers and neotenics have been omitted for a better visualization of the caste of interest (in bold). E = egg; L = larvae; N = nymphs; A = alates; Pse = pseudergates; W = workers. Each arrow symbolizes a molt.

Fig. 3. Most optimal topology found in the Direct Optimization analysis with the parameter set 111 (L = 17347, CI = 0.28, RI = 0.44). O = Orthoptera, MA = Mantodea, B = Blattaria, M = Mastotermitidae, Ts = Termopsidae, H = Hodotermitidae, S = Serritermitidae, R = Rhinotermitidae, T = Termitidae, co = Coptotermitinae, he = Heterotermitinae, pr = Prorhinotermitinae, rh = Rhinotermitinae, te = Termitogetoninae, ma = Macrotermitinae, tn = Termitinae, na = Nasutitermitinae. Numbers above branches represent bootstrap values (left) and Bremer support values (right). Nodes numbers are indicated below branches.

Fig. 4. Most parsimonious tree found with the parameters set 111. The results of the sensitivity analysis are depicted at each node with the following notation: monophyly in black, paraphyly in grey and polyphyly in white.

Fig. 5. Most optimal topology found in the Maximum Likelihood analysis (lnL = -80987.80). Numbers represent bootstrap values >50% for 1000 replicates. Abbreviations are as in Figure 3.

362 An n e x e s

Fig. 6. Most parsimonious optimization of the attribute “pseudergates” (thin lines = absence of pseudergates; thick lines = presence of pseudergates; dashed lines = ambiguous optimizations) according to the most parsimonious tree in the Direct Optimization analysis with the parameter set 111.

Fig. 7. Most parsimonious optimization of the attribute “true worker” (thin lines = absence of true workers; thick lines = presence of true workers) according to the most parsimonious tree in the Direct Optimization analysis with the parameter set 111.

Fig. 8. Most parsimonious optimization of the attribute “foraging behavior” (thin lines = inapplicable character; pale grey lines = one-piece type; dark grey lines = intermediate type; black lines = separate type; dashed lines = ambiguous optimization or missing data) according to the most parsimonious tree in the Direct Optimization analysis with the parameter set 111.

363 Figure Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

A) Ahmad, 1950 – Krishna, 1970 B) Emerson and Krishna, 1975

Mastotermitidae Mastotermitidae Kalotermitidae Hodotermitidae Hodotermitidae Kalotermitidae Rhinotermitidae Rhinotermitidae Serritermitidae Serritermitidae Termitidae Termitidae

C) Donovan et al., 2000 D) Kambhampati et al., 1996

Mastotermitidae Mastotermitidae Hodotermitidae Termopsidae Termopsidae Kalotermitidae Kalotermitidae Rhinotermitidae Serritermitidae Termitidae Rhinotermitidae Termitidae

E) Kambhampati and Eggleton, 2000 F) Thompson et al., 2000

Mastotermitidae Mastotermitidae Hodotermitidae Termopsidae Kalotermitidae Hodotermitidae Termopsidae Kalotermitidae Figure Serritermitidae Serritermitidae Rhinotermitidae Rhinotermitidae Figure 1 Termitidae Termitidae

Pse a)

E L1 L2 L3 L4 L5 N1 N2 A

b) N1 N2 N3 N4 N5 A E L1 … Figure 2 L2 W1 W2 Wn

364 An n e x e s

Figure

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�� #�� *�� ,�� *�� !� �� +�� $�� $�� "� �� *�$�� )�� &�� !� �� &�� #� �� !�� (�� !� �� '�� $�� %�� &�� %�� $�� #�� "� � �� !�� !�� )�.�� #��

Figure 3

365 Figure Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

1641 1641 Diwaitermes kanehirae Parameters sets (gap / transversion / transition): Microcerotermes sp. Inquilinitermes sp. gap cost extension is half the opening gap cost in grey boxes Termes hispaniolae

Figure 4

366 Figure

An n e x e s

�� !�� "�� #�� $�� %�� !�� "��

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�� (�� !�� '�� !� �� '�� '�� )�� '��

�� )� �� "� �� * �� +�� ! �� ,-�!� � �� .�� ! � �� ! (�/��

�� #�� ! �� 0�!�� -��

Figure 5

367 FigureEv o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Figure 6

368 Figure An n e x e s

Figure 7

369 Figure Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Figure 8

370 An n e x e s 12S/16S/18S/28S/ COI/COII/Cytb 12S/16S/18S/28S/ Subfamily Acromantinae Hymenopodinae Epilamprinae Zetoborinae Diplopterinae Blattellinae Blattinae Polyzosterinae Hodotermitinae Oedipodinae Hodotermitinae Kalotermitinae Coptotermitinae Heterotermitinae Nocticolinae Cryptocercinae Polyphaginae Kalotermitinae Kalotermitinae Kalotermitinae Kalotermitinae Kalotermitinae Kalotermitinae Kalotermitinae Kalotermitinae Prorhinotermitinae Heterotermitinae Rhinotermitinae Rhinotermitinae Termitogetoninae Family Hymenopodidae Hymenopodidae Blaberidae Blaberidae Blaberidae Blattellidae Blattidae Blattidae Hodotermitidae Acrididae Mantoididea Hodotermitidae Kalotermitidae Rhinotermitidae Rhinotermitidae Nocticolidae Cryptocercidae Polyphagidae Pseudophyllodromidae Pseudophyllodromiinae Kalotermitidae Kalotermitidae Kalotermitidae Kalotermitidae Kalotermitidae Kalotermitidae Kalotermitidae Kalotermitidae Mastotermitidae Rhinotermitidae Rhinotermitidae Rhinotermitidae Rhinotermitidae Rhinotermitidae Serritermitidae Species brunnerii occellata sp boleiriana sp germanica orientalis guyanae mossambicus migratoria schraderi viator perfectus lacteus vagus temnocephalus temnocephalus brevis canalifrons sp. petiveriana longipalpa tabogae flavicollis holmgreni howa leewardensis improbus darwiniensis santonensis marginalis sp. sp. serrifer Genus Metilia Pseudocreobotra Epilampra Parasphaeria Calolampra Blattella Blatta Pelmatosilpha Unidentified genus Hodotermes Locusta Mantoida Microhodotermes Comatermes Coptotermes Heterotermes Calcaritermes Cryptotermes Prorhinotermes Cryptocercus Therea Supella Incisitermes Kalotermes Neotermes Postelectrotermes Procryptotermes Bifiditermes Mastotermes Reticulitermes Rhinotermes Schedorhinotermes Termitogeton Serritermes Table 1 List of the 54 taxa used in this phylogenetic analysis with their assignments to families and subfamilies (according Grassé, 1949 Emerson, 1965), and GenBank accession numbers (NA for not available).

371 Tables Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l Macrotermitinae Macrotermitinae Macrotermitinae Macrotermitinae Nasutitermitinae Nasutitermitinae Nasutitermitinae Nasutitermitinae Nasutitermitinae Nasutitermitinae Nasutitermitinae Termitinae Termitinae Termitinae Termitinae Termopsinae Termopsinae Porotermitinae Termopsinae Stolotermitinae Termitidae Termitidae Termitidae Termitidae Termitidae Termitidae Termitidae Termitidae Termitidae Termitidae Termitidae Termitidae Termitidae Termitidae Termitidae Termopsidae Termopsidae Termopsidae Termopsidae Termopsidae subhyalinus subhyalinus hainanensis spiniger sphaerothorax cyphergaster cumulans kanehirae voeltzkowi araujoi grandis sp. sp. sp. sp. hispaniolae wroughtoni sjostedti sp nevadensis brunneicornis Odontotermes Pseudacanthotermes Sphaerotermes Constrictotermes Cornitermes Diwaitermes Nasutitermes Procornitermes Syntermes Velocitermes Cubitermes Inquilinitermes Microcerotermes Termes Archotermopsis Porotermes Zootermopsis Stolotermes Macrotermes Hodotermopsis

372 Tables An n e x e s

Table 2 Sequences of primers and PCR profiles used

Gene primer sequence (5'-3') sources 12S 12Sai AAA CTA GGA TTA GAT ACC CTA TTA T Simon et al., 1994 12Sbi AAG AGC GAC GGG CGA TGT GT Simon et al., 1994 16S 16SAr CGC CTG TTT ATC AAA AAC AT Xiong and Kocher, 1991 16SF TTA CGC TGT TAT CCC TAA Kambhampati 1995 Cytb cytb612 CCA TCC AAC ATC TCC GCA TGA TGA AA Kocher et al., 1989 cytb920 CCC TCA GAA TGA TAT TTG GCC TCA Kocher et al., 1989 COII Fleu TCT AAT ATG GCA GAT TAG TGC Whiting, 2002 Rlys GAG ACC AGT ACT TGC TTT CAG TCA TC Whiting, 2002 COI LCO GGT CAA CAA ATC ATA AAG ATA TTG G Folmer et al., 1994 HCO TAA ACT TCA GGG TGA CCA AAA AAT CA Folmer et al., 1994 mtd6 GGA GGA TTT GGA AAT TGA TTA GTT CC Simon et al., 1994 calvin GGR AAR AAW GTT AAR TTW ACT CC Whiting lab, BYU? Ron GGA TCA CCT GAT ATA GCA TT CCC Simon et al., 1994 Deep6R2 WCC WAC DGT RAA YAT RTG RTG DGC Whiting lab, BYU? Deep6f2 TTG AYC CWG CWG GDG GDG GNG AYC C Whiting lab, BYU? 18S 1F TAC CTG GTT GAT CCT GCC AGT AG Giribet et al., 1996 1.2F TGC TTG TCT CAA AGA TTA AGC Whiting, 2002 b5.0 TAA CCG CAA CAA CTT TAA T Whiting et al., 1997 2F AGG GTT CGA TTC CGG AGA GGG AGC Hillis and Dixon, 1991 b2.9 TAT CTG ATC GCC TTC GAA CCT CT Jarvis et al., 2004 a1.0 GGT GAA ATT CTT GGA CCG TC Whiting et al., 1997 7R GCA TCA CAG ACC TGT TAT TGC Whiting, 2002 a3.5 TTG TGC ATG GCC GYT CTT AGT Whiting, 2002 9R GAT CCT TCC GCA GGT TCA CCT AC Giribet et al., 1996 28S Rd1.2a CCC SSG TAA TTT AAG CAT ATT A Whiting, 2002 Rd3b CCY TGA ACG GTT TCA CGT ACT Jarvis et al., 2004 Rd3.2a AGT ACG TGA AAC CGT TCA SGG GT Whiting, 2002 Rd4b CCT TGG TCC GTG TTT CAA GAC Jarvis et al., 2004 Rd4.2b CCT TGG TCC GTG TTT CAA GAC GG Whiting, 2002 28SA GAC CCG TCT TGA AGC ACG Whiting et al., 1997 28SB TCG GAA GGA ACC AGC TAC Whiting et al., 1997 Rd4.5a AAG TTT CCC TCA GGA TAG CTG Whiting, 2002 Rd7.b1 GAC TTC CCT TAC CTA CAT Whiting, 2002

Gene Heat denaturation Annealing extension final extension cycles All 94°C (2min) 94°C (1min) 55°C (1min) 72°C (1min 15s) 72°C (7min) 40 Cytb 94°C (2min) 94°C (1min) 51.5 to 59.5°C (1min) 72°C (1min 15s) 72°C (7min) 40

16S 94°C (2min) 94°C (1min) 50°C (1min) 72°C (1min 15s) 72°C (7min) 40 COII 94°C (2min) 94°C (1min) 45 to 53°C (1min) 72°C (1min 15s) 72°C (7min) 40 COIa 94°C (2min) 94°C (1min) 49.5 to 57.5°C (1min) 72°C (1min 15s) 72°C (7min) 40 COIbc 94°C (2min) 94°C (1min) 50°C (1min) 72°C (1min 15s) 72°C (7min) 40 28SB 94°C (2min) 94°C (1min) 50°C (1min) 72°C (1min 15s) 72°C (7min) 40

note that PCR where annealing temperature increases were done with an increment of 0.2°C per cycle COIa = with primers LCO / HCO COIbc = with primers mtd6 / calvin

373 TablesEv o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Table 3 Characteristics of the worker caste (with references) and life type within the different termite families.

Life types (modified Taxon Worker caste References after Abe, 1987) Hodotermitidae True workers Watson (1973) Separate type Grassé and Noirot (1947), Kalotermitidae Pseudergates Noirot and Pasteels One-piece type (1987), Nagin (1972) Mastotermitidae True workers Watson et al. (1977) Intermediate type Other True workers Renoux (1976) Intermediate type Rhinotermitidae Coptotermes True workers Bordereau (pers. obs.) Separate type Schedorhinotermes True workers Bordereau (pers. obs.) Separate type Miller (1942); Roisin Prorhinotermes Pseudergates One-piece type (1988) Buchli (1958), Noirot and Pseudergates and true Reticulitermes Pasteels (1987), Lainé and Intermediate type workers Wright (2003) Parmentier and Roisin Termitogeton Pseudergates One piece-type (2003) Heterotermes True workers Intermediate type Cancello and DeSouza Serritermitidae True workers Missing data (2004) Termitidae True workers Noirot (1955) Separate type Heath (1927), Imms Termopsidae Pseudergates (1919), Mensa-Bonsu One-piece type (1976), Morgan (1959)

374 Tables An n e x e s

Table 4

Partitioned Bremer support values. Nodes correspond to the nodes numbers figuring on the figure 3. “” is the total Bremer support for each gene and “%” is the percentage of Bremer values that each gene supports normalized by the number of parsimony informative characters as provided by PAUP 4.0b10 (data not shown). Then, for each gene i,

%i = ((i/TOT*100)/Ni)*100; with Ni the number of informative character for the gene i.

Char. / Nodes 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 12S 25 22 2 4 0 3 6 14 9 0 3 0 0 25 2.3 2 -3 0 -9 0 0 -2 6 12 7 28 16S 24 16 9 3 17 5 4 11 14 10 -1 7 9 0 9 5 6 2 -3 2 6 -3 6 0 0 0 18S 13 1 6 4 7 5 -5 27 4 3 -1 23 14 8 -1 1 0 0 0 0 0 0 -1 4 -1 2 28S 8 12 5 10 34 25 -2 1 50 7 4 5 20 31 6.5 4 0.5 0 2 0 0 2 -3 13 -2 9 COI 22 -5 8 11 0 2 6 4 -3 3 -3 7 -9 0 -4 -3 1 0 3 0 0 4 9 0 0 0 COII 12 -2 18 -1 0 0 -9 1 -6 0 0 -7 13 -12 13 2 11.5 1 10 -1 5 4 2 -5 0 0 CYTB 0 0 0 3 0 3 7 0 7 0 2 6 8 0 1 3 3 5 5 3 -4 0 3 1 2 24 TOT 104 44 48 34 58 43 7 58 75 23 4 41 55 52 27 14 19 8 8 4 7 5 22 25 6 63

Table 4 (cont.)

27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 39 40 41 42 43 44 45 46 47 48 49 50 51 % 7 24 17 0 0 10 3 13 15 38 0 3 -1 11 2 3 6 6 0 0 0 0 -7 0 10 316.3 8 0 5 15 9 6 0 0 0 7 0 5 0 0 0 7 0 0 0 7 1 3 5.5 8 2 0 238.5 5.6 1 9 3 7 0 0 0 0 -2 0 2 0 0 0 2 0 -0.5 -6 0 0 1 0 -1 1 -1 128.5 5.2 -2 10 4 0 0 0 0 0 7 0 1 0 0 0 4 2 2 6 0 2 2 2 4 4 5 295 2.9 0 15 -1 0 0 3 6 12 2 12 0 5 5 5 -1 6 0.5 9 0 -5 5 13 35 -1 -1 177.5 2.5 3 0 0 29 9 0 0 0 -3 0 4 0 0 0 1 0 0 0 0 4 -3 5.5 25 -1 0 123 2.1 2 10 5 0 0 0 0 0 -4 0 1 0 0 0 2 0 0 0 0 2 0 0 2 0 0 102 4.7 11 73 43 45 15 13 9 25 22 50 13 8 4 16 17 11 8 15 7 4 8 26 66 5 13 1381

375

ANNEXE VI

Co m m a n d e s d e s a n a l y s e s phylogénétiques Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Co m m a n d e s

Commandes utilisées lors des différentes analyses réalisées à partir d’un alignement dynamique (POY) ou statique. Les noms en italique correspondent à des noms de fichiers, des noms d’espèces ou des variables.

§§ Analyse de parcimonie (POY) :

Commandes relatives à la lecture et l’importation de données : set (log:“fichier.log”) read (“fichiers.txt”, “fichiers.ss”) transform (tcm:“fichier.txt”) read (prealigned:(“fichiers.fas”, tcm:(1,1))) read (custom_alphabet:(“fichier.txt”, “fichier.cout”, orientation:false, init3D:false)) read (“fichier.tre”) set (root:“taxon”) select (terminals, files:(“fichier.tax”)) report (data, cross_references) report (seq_stats:all)

Commandes relatives à la recherche des arbres : build (all, 100) swap (all) report (timer:“nom”) fuse (iterations: 300, swap (all)) report (treestats) select () perturb (iterations:10, ratchet:(0.15,3))

378 An n e x e s

Commandes relatives à l’export des résultats : report (asciitrees) report (“fichier”, graphtrees) report (“fichier_con”, graphconsensus) report (“fichier.tre”, trees:(total))

§§ Analyse de parcimonie (PAUP) : outgroup taxon; pset opt=acctran; cstatus; set criterion=parsimony maxtrees=200 increase=auto autoinc=200; hsearch start=stepwise addseq=random nreps=1000 hold=5 swap=tbr; savetrees / brlens=yes file=fichier.tre replace=yes root=yes; contree / strict=yes save file=fichier_con.tre replace=yes; bootstrap nreps=1000 search=heuristic conlevel=50 grpfreq=yes keepall=no treefile=fichier_bootstrap.tre replace=yes brlens=yes search=heuristic/ addseq=random nrep=1 swap=tbr;

§§ Analyse en maximum de vraisemblance (PHYML) : Model of nucleotide substitution = GTR Base frequency estimates = ML Proportion of invariable sites = estimated Number of substitution rate categories = 6 Gamma distribution parameter = estimated Input tree = BIONJ Non parametric bootstrap analysis = yes (1000 replicates)

§§ Analyse bayesienne (MrBayes) : set partition=nom autoclose=yes nowarn=yes; outgroup taxon; lset applyto=(all) nst=6 rates=invgamma; unlink Tratio=(all) Revmat=(all) statefreq=(all) shape=(all) pinvar=(all); mcmc ngen=1000000 samplefreq=100 printfreq=10000 nchains=4 savebrlens=yes filename=fichier;

379

ANNEXE VII

Te s t s statistiques Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Détails du test de comparaisons multiples Q portant sur l’activité totale des différentes espèces.

Moyenne Taxons Rang Comparaisons Q Significativité des rangs Parasphaeria 136,5 B A-B 0,014 NS Schultesia 136,75 A A-C 2,429 NS Thanatophyllum 69,455 I A-D 2,975 NS Phortioeca 70,536 H A-E 3,522 0,05 Lanxoblatta 79,471 E A-F 3,288 0,05 Pycnoscelus 53,773 K A-G 3,690 0,05 Nauphoeta 56,864 J A-H 3,887 0,01 Eublaberus 77,045 F A-I 3,706 0,05 Blaberus 82,727 D A-J 4,400 0,001 Diploptera 40,045 L A-K 4,570 0,001 Gyna 92,636 C A-L 5,326 0,001 Paradicta 71,333 G A-M 5,341 0,001 Phoetalia 39,773 M B-C 2,283 NS B-D 2,798 NS B-E 3,270 NS B-F 3,094 NS B-G 3,464 0,05 B-H 3,633 0,05 B-I 3,489 0,05 B-J 4,144 0,01 B-K 4,305 0,01 B-L 5,019 0,001 B-M 5,034 0,001 C-M 2,751 NS C-L 2,737 NS C-K 2,022 NS D-M 2,235 NS D-L 2,221 NS M-L 0,014 NS M-K 0,729 NS M-J 0,889 NS M-I 1,545 NS M-H 1,694 NS M-G 1,678 NS M-F 1,940 NS M-E 2,276 NS

382 An n e x e s

Détails du test de comparaisons multiples Q portant sur la longueur des interactions. Moyenne Taxon Rang Comparaisons Q Significativité des rangs Thanatophyllum 730,335 C A-M 8,138 0,001 Schultesia 873,394 A A-L 9,523 0,001 Phortioeca 692,424 D A-K 6,855 0,001 Lanxoblatta 610,677 I A-J 7,434 0,001 Parasphaeria 587,145 J A-I 6,433 0,001 Pycnoscelus 615,430 H A-H 4,787 0,001 Nauphoeta 687,871 E A-G 4,411 0,001 Eublaberus 868,202 B A-F 4,239 0,01 Blaberus 668,142 G A-E 3,484 0,05 Diploptera 472,154 K A-D 4,026 0,01 Gyna 442,573 L A-C 2,954 NS Paradicta 669,029 F A-B 0,109 NS Phoetalia 397,067 M M-L 0,703 NS M-K 1,006 NS M-J 3,156 NS M-I 3,460 0,05 M-H 3,073 NS M-G 4,129 0,01 M-F 4,068 0,01 M-E 4,121 0,01 M-D 4,577 0,001 M-C 4,974 0,001 M-B 7,093 0,001 L-K 0,457 NS L-J 3,049 NS L-I 3,408 NS L-H 2,854 NS L-G 4,167 0,01 L-F 4,074 0,01 L-E 4,088 0,01 L-D 4,734 0,001 L-C 5,160 0,001 L-B 7,728 0,001 K-J 1,909 NS K-I 2,244 NS K-H 2,017 NS K-G 2,986 NS K-F 2,945 NS

383 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Moyenne Suite. Taxon Rang Comparaisons Q Significativité des rangs Thanatophyllum 730,335 C K-E 3,057 NS Schultesia 873,394 A K-D 3,413 NS Phortioeca 692,424 D K-C 3,854 0,01 Lanxoblatta 610,677 I K-B 5,962 0,001 Parasphaeria 587,145 J J-I 0,544 NS Pycnoscelus 615,430 H J-H 0,508 NS Nauphoeta 687,871 E J-G 1,665 NS Eublaberus 868,202 B J-F 1,629 NS Blaberus 668,142 G J-E 1,828 NS Diploptera 472,154 K J-D 2,234 NS Gyna 442,573 L J-C 2,838 NS Paradicta 669,029 F J-B 5,656 0,001 Phoetalia 397,067 M H-G 0,857 NS H-F 0,853 NS H-E 1,085 NS H-D 1,276 NS H-C 1,824 NS H-B 4,053 0,01 G-F 0,016 NS G-E 0,324 NS G-D 0,451 NS G-C 1,095 NS G-B 3,564 0,05 F-E 0,303 NS F-D 0,423 NS F-C 1,053 NS F-B 3,461 0,05 E-D 0,076 NS E-C 0,680 NS E-B 2,917 NS D-C 0,683 NS D-B 3,206 NS C-B 2,389 NS I-H 0,083 NS I-G 1,138 NS I-F 1,121 NS I-E 1,360 NS I-D 1,666 NS I-C 2,290 NS I-B 4,999 0,001 384 ANNEXE VIII

Ph y l o g é n i e d e s t e r m i t e s e n m a x i m u m d e v r aisemblance Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Locusta migratoria O Pelmatosilpha guyanae Blatta orientalis Nocticolidae Therea petiveriana Blattella germanica Epilampra sp. B Calolampra sp. Parasphaeria boleiriana Supella longipalpa Mantoida schraderi Metilia brunnerii MA Pseudocreobotra occellata Cryptocercus sp. B Mastotermes darwiniensis M Hodotermopsis sjostedti Stolotermes brunneicornis Porotermes sp. Ts Zootermopsis nevadensis * Archotermopsis wroughtoni Microhodotermes viator H * Hodotermes mossambicus * Kalotermes flavicollis * Calcaritermes temnocephalus ISOPTERA Incisitermes tabogae * * Procryptotermes leewardensis Cryptotermes brevis K Bifiditermes improbus Neotermes holmgreni Postelectrotermes howa * Comatermes perfectus Serritermes serrifer S Schedorhinotermes sp. rh * * Rhinotermes marginalis Termitogeton sp. te * Prorhinotermes canalifrons pr Reticulitermes santonensis R * he * * Heterotermes vagus Coptotermes lacteus co * Sphaerotermes sphaerothorax Pseudacanthotermes spiniger ma * Macrotermes subhyalinus Odontotermes hainanensis * Cubitermes sp. tn Nasutitermes voeltzkowi Velocitermes sp. na True Workers present Constrictotermes cyphergaster T Pseudergates present Microcerotermes sp. Termes hispaniolae tn Significant ancestral Inquilinitermes sp. * Syntermes grandis reconstructions Procornitermes araujoi * na Diwaitermes kanehirae Cornitermes cumulans 0.1

Topologie optimale sur laquelle les caractères d’intérêts (caste des pseudergates et des ouvriers vrais) ont été optimisées dans un contexte probabiliste. Les optimisations ne sont pas significatives aux noeuds dépourvus d’astérisque (lnL = - 80987,79847).

386 ANNEXE IX

Ph y l o g é n i e d e s t e r m i t e s e n i n f é r e n c e b a y é s i e n n e Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Locustamigratoria Mantoidaschraderi Metiliabrunnerii Pseudocreobotraoccellata Blattellagermanica Supellalongipalpa Epilamprasp. Calolamprasp. Parasphaeriaboleiriana Nocticolidae Thereapetiveriana Blattaorientalis Pelmatosilphaguyanae Cryptocercussp. Mastotermesdarwiniensis Hodotermopsissjoestedti Porotermessp. Stolotermesbrunneicornis Archotermopsiswroughtoni Zootermopsisnevadensis Hodotermesmossambicus Microhodotermesviator Kalotermesflavicollis Calcaritermestemnocephalus Incisitermestabogae Cryptotermesbrevis Procryptotermesleewardensis Bifiditermesimprobus Comatermesperfectus Neotermesholmgreni Postelectrotermeshowa Serritermesserrifer Rhinotermesmarginalis Schedorhinotermessp. Prorhinotermescanalifrons Termitogetonsp. Reticulitermessantonensis Coptotermeslacteus Heterotermesvagus Sphaerotermessphaerothorax Pseudacanthotermesspiniger Macrotermessubhyalinus Odontotermeskainanensis Cubitermessp. Inquilinitermessp. Termeshispaniolae Nasutitermesvoeltzkowi Constrictotermescyphergaster Velocitermessp. Microcerotermessp. Syntermesgrandis 0.1 Procornitermesaraujoi Cornitermescumulans Diwaitermeskanehirae

Phylogénie des termites d’après l’analyse réalisée en inférence bayésienne (lnL = - 77482.157).

388 ANNEXE X

Je u x d e d o n n é e s d e développement Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Séquences de développement aboutissant aux ailés (A) et aux soldats (S) >Locusta_migratoria >Stolotermes_brunneicornis >Neotermes_holmgreni1 ELLNNNNA ELLLLLLNA ELLLLNNNA >Stolotermes_brunneicornis1 >Neotermes_holmgreni2 >Blatta_orientalis ELLLLLFNA ELLLLNNNA ELLNNNNA >Stolotermes_brunneicornis2 >Neotermes_holmgreni3 ELLLLFFNA ELLLLNNNA >Blattella_germanica >Stolotermes_brunneicornis3 >Neotermes_holmgreni4 ELLNNNNA ELLLLLFNA ELLLLNNNA >Stolotermes_brunneicornis4 >Neotermes_holmgreni5 >Parasphaeria_boleiriana ELLLLFFNA ELLLLNNNA ELLLLLLNNNNNNA >Neotermes_holmgreni6 >Archotermopsis_wroughtoni ELLLLNNNA >Cryptocercus_sp. ELLLLFNA >Neotermes_holmgreni7 ELLLLLLLLLLA >Archotermopsis_wroughtoni1 ELLLLNNNA ELLLLNNA >Neotermes_holmgreni8 >Mastotermes_darwiniensis ELLLLNNNA ELLLLNNNNNNNNA >Zootermopsis_nevadensis >Neotermes_holmgreni9 >Mastotermes_darwiniensis1 ELLLLLFNA ELLLLNNNA ELLLLNNNNNNNNA >Zootermopsis_nevadensis1 >Mastotermes_darwiniensis2 ELLLLLNNA >Schedorhinotermes_sp. ELLLLNNNNNNNNA >Zootermopsis_nevadensis2 ELNNNNNA ELLLLLNNA >Schedorhinotermes_sp.1 ELNNNNNA >Hodotermes_mossambicus >Kalotermes_flavicollis >Prorhinotermes_canalifrons ELLNNNNNNNA ELLLLNNNA ELLLFFFFNA >Hodotermes_mossambicus1 >Kalotermes_flavicollis1 >Prorhinotermes_canalifrons1 ELLNNNNNNNA ELLLLNNNA ELLLFFFNA >Hodotermes_mossambicus2 >Kalotermes_flavicollis2 >Prorhinotermes_canalifrons2 ELLNNNNNNNA ELLLLNNNA ELLFFFFFNA >Kalotermes_flavicollis3 >Prorhinotermes_canalifrons3 >Hodotermopsis_sjoestedti ELLLLNNNA ELLFFFFNA ELLLLLLFNA >Kalotermes_flavicollis4 >Prorhinotermes_canalifrons4 >Hodotermopsis_sjoestedti1 ELLLLNNNA ELLFFFFFNA ELLLLLLFNA >Kalotermes_flavicollis5 >Prorhinotermes_canalifrons5 >Hodotermopsis_sjoestedti2 ELLLLNNNA ELLFFFFNA ELLLLLLFNA >Kalotermes_flavicollis6 >Prorhinotermes_canalifrons6 ELLLLNNNA ELLFFFFFNA >Porotermes_sp. >Kalotermes_flavicollis7 >Prorhinotermes_canalifrons7 ELLLLLLNA ELLLLNNNA ELLFFFFNA >Porotermes_sp.1 >Kalotermes_flavicollis8 ELLLLLFNA ELLLLNNNA >Termitogeton_sp. >Porotermes_sp.2 >Kalotermes_flavicollis9 ELLFFFNA ELLLLFFNA ELLLLNNNA >Termitogeton_sp.1 >Porotermes_sp.3 ELLFFNA ELLLLFNNA >Termitogeton_sp.2 >Porotermes_sp.4 >Neotermes_holmgreni ELLFFFFNA ELLLLFNNA ELLLLNNNA

390 An n e x e s

>Reticulitermes_santonensis >Microcerotermes_sp. >Porotermes_sp.3 ELLNNNNNNA ELNNNNNA ELLLLFBS >Reticulitermes_santonensis1 >Porotermes_sp.4 ELLNNNNNNA >Inquilinitermes_sp. ELLLLFFBS >Reticulitermes_santonensis2 ELNNNNNA ELLNNNNNNA >Stolotermes_brunneicornis >Termes_hispaniolae ELLLLLFBS >Coptotermes_lacteus ELNNNNNA >Stolotermes_brunneicornis1 ELLNNNNNNA ELLLLLLBS >Coptotermes_lacteus1 >Syntermes_grandis >Stolotermes_brunneicornis2 ELLNNNNNNA ELNNNNNA ELLLLFFBS >Coptotermes_lacteus2 >Stolotermes_brunneicornis3 ELLNNNNNNA >Procornitermes_araujoi ELLLLLBS ELNNNNNA >Stolotermes_brunneicornis4 >Sphaerotermes_ ELLLLFBS sphaerothorax >Cornitermes_cumulans ELNNNNNA ELNNNNNA >Archotermopsis_wroughtoni ELLLLBS >Pseudacanthotermes_spiniger >Diwaitermes_kanehirae >Archotermopsis_wroughtoni1 ELNNNNNA ELNNNNNA ELLLLBS >Pseudacanthotermes_ spiniger1 >Zootermopsis_nevadensis ELNNNNNA >Mastotermes_darwiniensis ELLLLLFBS ELLLLLLWWBS >Zootermopsis_nevadensis1 >Macrotermes_subhyalinus >Mastotermes_darwiniensis1 ELLLLLBS ELNNNNNA ELLLLLLWWWBS >Zootermopsis_nevadensis2 >Macrotermes_subhyalinus1 >Mastotermes_darwiniensis2 ELLLLBS ELNNNNNA ELLLLLLWWWWBS >Kalotermes_flavicollis >Odontotermes_kainanensis >Hodotermes_mossambicus ELLLLNNNBS ELNNNNNA ELLLLLBS >Kalotermes_flavicollis1 >Hodotermes_mossambicus1 ELLLLNNBS >Cubitermes_sp. ELLLLLLBS >Kalotermes_flavicollis2 ELNNNNNA >Hodotermes_mossambicus2 ELLLLNBS ELLLLLLWBS >Kalotermes_flavicollis3 >Nasutitermes_voeltzkowi ELLLLBS ELNNNNNA >Hodotermopsis_sjoestedti >Kalotermes_flavicollis4 >Nasutitermes_voeltzkowi1 ELLLLLLFNBS ELLLLNNNFBS ELNNNNNA >Hodotermopsis_sjoestedti1 >Kalotermes_flavicollis5 ELLLLLLFBS ELLLLNNFBS >Constrictotermes_ >Hodotermopsis_sjoestedti2 >Kalotermes_flavicollis6 cyphergaster ELLLLLLBS ELLLLNFBS ELNNNNNA >Kalotermes_flavicollis7 >Porotermes_sp. ELLLLFBS >Velocitermes_sp. ELLLLLLBS >Kalotermes_flavicollis8 ELNNNNNA >Porotermes_sp.1 ELLLLFFBS >Velocitermes_sp.1 ELLLLLBS >Kalotermes_flavicollis9 ELNNNNNA >Porotermes_sp.2 ELLLLFFFFFBS ELLLLBS

391 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

>Neotermes_holmgreni >Reticulitermes_santonensis >Microcerotermes_sp. ELLLLNNNBS ELLWWWWWBS ELLWBS >Neotermes_holmgreni1 >Reticulitermes_santonensis1 ELLLLNNBS ELLWWWWBS >Inquilinitermes_sp. >Neotermes_holmgreni2 >Reticulitermes_santonensis2 ELLWBS ELLLLNBS ELLWWWBS >Neotermes_holmgreni3 >Termes_hispaniolae ELLLLBS >Coptotermes_lacteus ELLWBS >Neotermes_holmgreni4 ELLWWWWWWBS ELLLLNNNFBS >Coptotermes_lacteus1 >Cornitermes_cumulans >Neotermes_holmgreni5 ELLWWWWWWWBS ELLWBS ELLLLNNFBS >Coptotermes_lacteus2 >Neotermes_holmgreni6 ELLWWWWWWWWBS ELLLLNFBS >Neotermes_holmgreni7 >Sphaerotermes_ ELLLLFBS sphaerothorax >Neotermes_holmgreni8 ELLLBS ELLLLFFBS >Neotermes_holmgreni9 >Pseudacanthotermes_spiniger ELLLLFFFFFBS ELLLWBS >Pseudacanthotermes_ >Schedorhinotermes_sp. spiniger1 ELLLBS ELLLBS >Schedorhinotermes_sp.1 ELLLWBS >Macrotermes_subhyalinus ELLLWBS >Prorhinotermes_canalifrons >Macrotermes_subhyalinus1 ELLLFFFFBS ELLLBS >Prorhinotermes_canalifrons1 ELLLFFFBS >Odontotermes_kainanensis >Prorhinotermes_canalifrons2 ELLLBS ELLLFFBS >Prorhinotermes_canalifrons3 >Cubitermes_sp. ELLLFBS ELLWBS >Prorhinotermes_canalifrons4 ELLFFFFFBS >Nasutitermes_voeltzkowi >Prorhinotermes_canalifrons5 ELLWWBS ELLFFFFBS >Nasutitermes_voeltzkowi1 >Prorhinotermes_canalifrons6 ELLWBS ELLFFFBS >Prorhinotermes_canalifrons7 >Constrictotermes_ ELLFFBS cyphergaster ELLWBS >Termitogeton_sp. ELLFFFFBS >Velocitermes_sp. >Termitogeton_sp.1 ELLLBS ELLFFFBS >Velocitermes_sp.1 >Termitogeton_sp.2 ELLWBS ELLFFBS

392 ANNEXE XI

Al i g n e m e n t s i m p l i q u é s d e s s é q u e n c e s d e développement Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

Alignment: C:\Documents and Settings\Frederic\Mes documents\Fred\Etudes\Thèse\Figures\TERMITES\dvpt\ALATES_ia1.fas Seaview [blocks=25 fontsize=8 A4] on Sat Oct 13 17:04:16 2007 Alignement impliqué des séquences de développement aboutissant aux ailés (A) 1 Velocitermes_sp. E-----L------NNNNNA Velocitermes_sp.1 E-----L------NNNNNA Constrictotermes_cyphergaster E-----L------NNNNNA Nasutitermes_voeltzkowi E-----L------NNNNNA Nasutitermes_voeltzkowi1 E-----L------NNNNNA Cornitermes_cumulans E-----L------NNNNNA Diwaitermes_kanehirae E-----L------NNNNNA Procornitermes_araujoi E-----L------NNNNNA Syntermes_grandis E-----L------NNNNNA Microcerotermes_sp. E-----L------NNNNNA Inquilinitermes_sp. E-----L------NNNNNA Termes_hispaniolae E-----L------NNNNNA Cubitermes_sp. E-----L------NNNNNA Macrotermes_subhyalinus E-----L------NNNNNA Macrotermes_subhyalinus1 E-----L------NNNNNA Sphaerotermes_sphaerothorax E-----L------NNNNNA Pseudacanthotermes_spiniger E-----L------NNNNNA Pseudacanthotermes_spiniger1 E-----L------NNNNNA Odontotermes_hainanensis E-----L------NNNNNA Coptotermes_lacteus1 E----LL-----NNNNNNA Coptotermes_lacteus2 E----LL-----NNNNNNA Coptotermes_lacteus E----LL-----NNNNNNA Reticulitermes_santonensis1 E----LL-----NNNNNNA Reticulitermes_santonensis2 E----LL-----NNNNNNA Reticulitermes_santonensis E----LL-----NNNNNNA Prorhinotermes_canalifrons3 E-----L-----LFFFFNA Prorhinotermes_canalifrons7 E-----L-----LFFFFNA Prorhinotermes_canalifrons1 E-----L-----LLFFFNA Prorhinotermes_canalifrons E----LL-----LFFFFNA Prorhinotermes_canalifrons4 E----LL-----FFFFFNA Prorhinotermes_canalifrons2 E----LL-----FFFFFNA Prorhinotermes_canalifrons6 E----LL-----FFFFFNA Prorhinotermes_canalifrons5 E----LL------FFFFNA Termitogeton_sp. E----LL------FFFNA Termitogeton_sp.1 E----LL------FFNA Termitogeton_sp.2 E----LL--F----FFFNA Schedorhinotermes_sp. E-----L------NNNNNA Schedorhinotermes_sp.1 E-----L------NNNNNA Porotermes_sp.3 E----LL------LLFNNA Porotermes_sp.4 E----LL------LLFNNA Porotermes_sp. E----LL------LLLLNA Porotermes_sp.1 E----LL------LLLFNA Porotermes_sp.2 E----LL------LLFFNA Stolotermes_brunneicornis4 E----LL------LLFFNA Stolotermes_brunneicornis2 E----LL------LLFFNA Stolotermes_brunneicornis E----LL------LLLLNA Stolotermes_brunneicornis3 E----LL------LLLFNA Stolotermes_brunneicornis1 E----LL------LLLFNA Zootermopsis_nevadensis E----LL------LLLFNA Zootermopsis_nevadensis2 E----LL------LLLNNA Zootermopsis_nevadensis1 E----LL------LLLNNA Archotermopsis_wroughtoni E-----L------LLLFNA Archotermopsis_wroughtoni1 E-----L------LLLNNA Hodotermes_mossambicus E----LL----NNNNNNNA Hodotermes_mossambicus1 E----LL----NNNNNNNA Hodotermes_mossambicus2 E----LL----NNNNNNNA Hodotermopsis_sjoestedti1 E----LL-----LLLLFNA Hodotermopsis_sjoestedti2 E----LL-----LLLLFNA Hodotermopsis_sjoestedti E----LL-----LLLLFNA Neotermes_holmgreni3 E----LL------LLNNNA Neotermes_holmgreni7 E----LL------LLNNNA Neotermes_holmgreni6 E----LL------LLNNNA Neotermes_holmgreni1 E----LL------LLNNNA Neotermes_holmgreni5 E----LL------LLNNNA Neotermes_holmgreni4 E----LL------LLNNNA Neotermes_holmgreni E----LL------LLNNNA Neotermes_holmgreni2 E----LL------LLNNNA Neotermes_holmgreni8 E----LL------LLNNNA Neotermes_holmgreni9 E----LL------LLNNNA Kalotermes_flavicollis3 E----LL------LLNNNA Kalotermes_flavicollis7 E----LL------LLNNNA Kalotermes_flavicollis2 E----LL------LLNNNA Kalotermes_flavicollis8 E----LL------LLNNNA Kalotermes_flavicollis6 E----LL------LLNNNA Kalotermes_flavicollis E----LL------LLNNNA Kalotermes_flavicollis1 E----LL------LLNNNA Kalotermes_flavicollis4 E----LL------LLNNNA Kalotermes_flavicollis5 E----LL------LLNNNA Kalotermes_flavicollis9 E----LL------LLNNNA Mastotermes_darwiniensis1 E--LLLL---NNNNNNNNA Mastotermes_darwiniensis2 E--LLLL---NNNNNNNNA Mastotermes_darwiniensis E--LLLL---NNNNNNNNA Cryptocercus_sp. E--LLLL-----LLLLLLA Blatta_orientalis E----LL------NNNNA Parasphaeria_boleiriana ELLLLLLNN-----NNNNA Blattella_germanica E----LL------NNNNA Locusta_migratoria E----LL------NNNNA 394 An n e x e s

Alignment: C:\Documents and Settings\Frederic\Mes documents\Fred\Etudes\Thèse\Figures\TERMITES\dvpt\SOLDATS_ia1.fas Alignement impliquéSeaview [blocks=40 des séquences fontsize=8 de A4] développement on Sat Oct 13 17:01:51 aboutissant 2007 aux soldats (S) 1 Velocitermes_sp. E------LL------L---BS Velocitermes_sp.1 E------LL------W---BS Constrictotermes_cyphergaster E------LL------W---BS Nasutitermes_voeltzkowi E------LLW------W---BS Nasutitermes_voeltzkowi1 E------LL------W---BS Cornitermes_cumulans E------LL------W---BS Microcerotermes_sp. E------LL------W---BS Inquilinitermes_sp. E------LL------W---BS Termes_hispaniolae E------LL------W---BS Cubitermes_sp. E------LL------W---BS Macrotermes_subhyalinus E------LL------L--WBS Macrotermes_subhyalinus1 E------LL------L---BS Sphaerotermes_sphaerothorax E------LL------L---BS Pseudacanthotermes_spiniger E------LL------L-W-BS Pseudacanthotermes_spiniger1 E------LL------L---BS Odontotermes_hainanensis E------LL------L---BS Coptotermes_lacteus1 E------LL-----WWWWWW------W---BS Coptotermes_lacteus2 E------LL----WWWWWWW------W---BS Coptotermes_lacteus E------LL------WWWWW------W---BS Reticulitermes_santonensis1 E------LL-W------WW------W---BS Reticulitermes_santonensis2 E------LL------WW------W---BS Reticulitermes_santonensis E------LL--WW-----WW------W---BS Prorhinotermes_canalifrons3 E------L------L-----LF---BS Prorhinotermes_canalifrons7 E------L------L-----FF---BS Prorhinotermes_canalifrons1 E------LL------L-F---FF---BS Prorhinotermes_canalifrons E------LL------LFF---FF---BS Prorhinotermes_canalifrons4 E------LL------FFF---FF---BS Prorhinotermes_canalifrons2 E------LL------L---FF---BS Prorhinotermes_canalifrons6 E------LL------F---FF---BS Prorhinotermes_canalifrons5 E------LL------FF---FF---BS Termitogeton_sp. E------LL------FF---FF---BS Termitogeton_sp.1 E------LL------F---FF---BS Termitogeton_sp.2 E------LL------FF---BS Schedorhinotermes_sp. E------LL------L---BS Schedorhinotermes_sp.1 E------LL------LW--BS Porotermes_sp.3 E------L------LLL----F---BS Porotermes_sp.4 E------L------LLL---FF---BS Porotermes_sp. E------L------LLL---LL---BS Porotermes_sp.1 E------L------LLL----L---BS Porotermes_sp.2 E------LLL----L---BS Stolotermes_brunneicornis4 E------L------LLL----F---BS Stolotermes_brunneicornis2 E------L------LLL---FF---BS Stolotermes_brunneicornis E------L------LLL---LF---BS Stolotermes_brunneicornis3 E------L------LLL---L----BS Stolotermes_brunneicornis1 E------L------LLL---LL---BS Zootermopsis_nevadensis EL------L------LLL----F---BS Zootermopsis_nevadensis2 E------L------LLL------BS Zootermopsis_nevadensis1 EL------L------LLL------BS Archotermopsis_wroughtoni E------L------LLL------BS Archotermopsis_wroughtoni1 E------L------LLL------BS Hodotermes_mossambicus E------LL------LLL------BS Hodotermes_mossambicus1 E-L-----LL------LLL------BS Hodotermes_mossambicus2 E--L----LL------LLL--W-----BS Hodotermopsis_sjoestedti1 E---L---LL------LLL---F----BS Hodotermopsis_sjoestedti2 E---L---LL------LLL------BS Hodotermopsis_sjoestedti E---L---LL------LLL---FN---BS Neotermes_holmgreni3 E----LL-LL------BS Neotermes_holmgreni7 E----LL-LL------F---BS Neotermes_holmgreni6 E----LL-LL------NF---BS Neotermes_holmgreni1 E----LL-LL------N---N----BS Neotermes_holmgreni5 E----LL-LL------N---NF---BS Neotermes_holmgreni4 E----LL-LL------NN---NF---BS Neotermes_holmgreni E----LL-LL------NN---N----BS Neotermes_holmgreni2 E----LL-LL------N---BS Neotermes_holmgreni8 E----LL-LL------FF---BS Neotermes_holmgreni9 E----LL-LL------FFF---FF---BS Kalotermes_flavicollis3 E----LL-LL------BS Kalotermes_flavicollis7 E----LL-LL------F---BS Kalotermes_flavicollis2 E----LL-LL------N---BS Kalotermes_flavicollis8 E----LL-LL------FF---BS Kalotermes_flavicollis6 E----LL-LL------NF---BS Kalotermes_flavicollis E----LL-LL------NN---N----BS Kalotermes_flavicollis1 E----LL-LL------N---N----BS Kalotermes_flavicollis4 E----LL-LL------NN---NF---BS Kalotermes_flavicollis5 E----LL-LL------NN----F---BS Kalotermes_flavicollis9 E----LL-LL------FFF---FF---BS Mastotermes_darwiniensis1 E------LLL------LLL-W-WW---BS Mastotermes_darwiniensis2 E------LLL------LLLWW-WW---BS Mastotermes_darwiniensis E------LLL------LLL---WW---BS

395

ANNEXE XII

Cu rr i c u l u m Vi t a e Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

             

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398 An n e x e s

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399 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

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400 An n e x e s

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401 Ev o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l

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402 Ré s u m é

Ph y l o g é n i e e t é v o l u t i o n d u c o m p o r t e m e n t s o c i a l c h e z l e s b l a t t e s e t l e s t e r m i t e s

es modalités de l’évolution du comportement social ont été étudiées chez les blattes et les termites (Insectes : Dictyoptères) en privilégiant une approche L phylogénétique. Ces deux groupes présentent une grande diversité de comportements sociaux permettant d’étudier plusieurs transitions évolutives importantes. La première concerne le passage vie grégaire - vie solitaire et permet de comprendre le fondement de l’apparition d’un comportement social élémentaire. La seconde transition - grégarisme vers subsocialité - doit renseigner sur l’établissement d’une relation sociale entre individus d’une même famille (parents et jeunes). La sous-famille des blattes Zetoborinae a été utilisée pour inférer les facteurs évolutifs impliqués dans chacune de ces deux transitions. La troisième transition, étudiée chez les termites, concerne l’apparition des castes stériles et implique donc l’origine de comportements dits « altruistes » dont l’origine a suscité de nombreuses théories. Dans un premier temps, les patrons phylogénétiques ont été reconstruits à partir de plusieurs jeux de données. Ainsi, des portions significatives des gènes 12S, 16S, 18S, 28S, COI, COII et Cytb ont été séquencés pour 90 espèces (soit environ 7000 paires de bases par taxon). Des données morphologiques et comportementales (pour les blattes) et de développement (pour les termites) ont également été incluses dans les analyses phylogénétiques. L’intégration des données non-traditionnelles (comportement et développement) dans les matrices phylogénétiques a nécessité plusieurs innovations méthodologiques. Ces caractères ont été définis de manière précise, en prenant en compte leur dimension séquentielle soit par analyse de séquences stéréotypées, notamment par optimisation directe, soit par prise en considération des successions entre actes dans le cas de séquences non-stéréotypées. Dans un second temps, les patrons phylogénétiques ont été utilisés afin d’étudier les modalités de l’évolution des trois transitions du comportement social. La transition grégarisme - vie solitaire ne révèle pas une évolution importante du répertoire ou des séquences comportementales, ce qui plaide plutôt pour une hypothèse d’inertie phylogénétique. L’étude de la transition grégarisme - subsocialité montre que l’établissement du mode de vie subsocial ne se fait pas par récupération des schémas comportementaux liés au grégarisme, même si la tolérance ancestrale à la promiscuité avec les conspécifiques semble bien conservée. Enfin, l’étude de l’évolution des chemins de développement montre que la caste des ouvriers « vrais » est apparue à trois reprises chez les termites, impliquant des phénomènes de convergence et de parallélisme. Une réduction progressive de la flexibilité du développement au cours de l’évolution est également mise en évidence. Ce patron d’évolution est en relation avec les modes de fourragement des ouvriers et aurait donc bien la valeur adaptative qu’on lui prête même si la nature de la sélection concernée reste à être démontrée. Ab s t r a c t

Ph y l o g e n y a n d e v o l u t i o n o f s o c i a l b e h a v i o u r i n c o c k r o a c h e s a n d

t e r m i t e s

he evolution of social behaviour has been studied in cockroaches and termites (Insecta: Dictyoptera) with a phylogenetic approach. These two groups show T a high diversity of social behaviours and can be used to study three important evolutionary transitions. First, the shift from a gregarious toward a solitary way of life should provide the opportunity to understand the behavioural changes occurring with basic social habits. The second transition - gregarism toward subsociality – should shed light on the establishment of social relationships between individuals of a same family (the parents and their brood). The subfamily Zetoborinae has been used to study the evolutionary factors which could have driven each of these two first transitions. The third transition studied within termites deals with the origin of workers castes and involves “altruistic” behaviours, the origin of which has given rise to many theoretical developments. In a first step, the phylogenies of these groups have been inferred using several data sets. Large portions of the genes 12S, 16S, 18S, 28S, COI, COII and Cytb have been sequenced for 90 species (i.e. 7000 bp for each species). Morphological and behavioural data for cockroaches and developmental data for termites have also been included in the phylogenetic analyses. We have proposed several new methodologies to analyse non-traditional characters, such as behaviour and development. They have been defined in a more accurate way by considering the sequences in which they take place. The analyses have been carried out either by direct optimization of stereotyped sequences, or by using a modified event-pairing approach in the case of non-stereotyped sequences. In a second step, the results of the phylogenetic analyses have been used to study the evolutionary transitions in social behaviour. Few behavioural changes within the repertoires or the behavioural sequences occurred during the transition gregarism-solitary life habits, which would suggest the occurrence of a strong phylogenetic inertia. Regarding the second transition, subsociality has not evolved by using “gregarism-like” behavioural sequences in another context, even though the ancestral tolerance to conspecifics has remained the same. Finally, the study of developmental sequences in termites showed that the “true” workers caste evolved three times by convergence and parallelism. A decrease in the developmental flexibility has also been documented in relationship with the foraging behaviours of workers. The adaptive value of worker castes is corroborated even if the nature of the selection involved remains to be discovered.