UNIVERSIDADE FEDERAL DE MATO GROSSO INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS DOUTORADO EM ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO DA BIODIVERSIDADE
PADRÕES DE DISTRIBUIÇÃO GEOGRÁFICA DE LAGARTOS (REPTILIA, SQUAMATA) NA BACIA DO RIO PARAGUAI, AMÉRICA DO SUL
RICARDO ALEXANDRE KAWASHITA RIBEIRO
CUIABÁ – MT 2015
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UNIVERSIDADE FEDERAL DE MATO GROSSO INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS DOUTORADO EM ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO DA BIODIVERSIDADE
PADRÕES DE DISTRIBUIÇÃO GEOGRÁFICA DE LAGARTOS (REPTILIA, SQUAMATA) NA BACIA DO RIO PARAGUAI, AMÉRICA DO SUL
RICARDO ALEXANDRE KAWASHITA RIBEIRO
Tese apresentada ao Curso de Pós- Graduação, do Instituto de Biociências, para obtenção do título de Doutor em Ecologia e Conservação da Biodiversidade.
CUIABÁ – MT 2015
Dados Internacionais de Catalogação na Fonte.
R484p Ribeiro, Ricardo Alexandre Kawashita. Padrões de distribuição geográfica de lagartos (Reptilia, Squamata) na Bacia do Rio Paraguai, América do Sul / Ricardo Alexandre Kawashita Ribeiro. - - 2015 viii, 119 f. : il. ; 30 cm.
Orientadora: Christine Strüssmann Tese (doutorado) – Universidade Federal de Mato Grosso, Instituto de Biociências, Programa de Pós- Graduação em Ecologia e Conservação da Biodiversidade, Cuiabá 2015. Inclui bibliografia.
1. Biogeografia. 2. Modelagem de distribuição de espécies. 3. Componentes bióticos. 4. Mudanças climáticas globais. 5. Conservação.
Ficha catalográfica eleborada automaticamente de acordo com os dados fornecidos pelo(a) autor(a).
Permitida a reprodução parcial ou total, desde que citada a fonte.
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ORIENTADORA: CHRISTINE STRÜSSMANN
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BANCA EXAMINADORA
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Dedico este trabalho à Luana, por toda a paciência, estímulo, apoio, amor e companheirismo.
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“A mente que se abre a uma nova idéia jamais voltará ao seu tamanho original.”
Albert Einstein
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AGRADECIMENTOS
À Luana Aparecida Gomes de Arruda, pela ajuda na execução do projeto, pela revisão crítica dos manuscritos, pelo incentivo, paciência, “puxões de orelha” e por todo o seu amor! Te amo!!!!;
À minha orientadora, Christine Strüssmann, por acreditar no projeto, pelo apoio, estímulo, confiança, paciência e amizade. É uma honra poder trabalhar com você!
À Jacqueline Pimentel Silva, por toda a (essencial) ajuda na execução das análises, pela revisão crítica dos manuscritos e pelo refinamento nas discussões, muito obrigado! Ao Cristiano Nogueira e à Vanda Lúcia Ferreira, por disponibilizar dados, apoio na execução do projeto e pela revisão crítica dos manuscritos;
À Luciana Mendes Valério Brun, por ter auxiliado na coleta, identificação e compilação de dados;
Ao Gabriel Côrrea Costa, pelo suporte financeiro via projeto “Rede de pesquisa em anfíbios e répteis de ecossistemas não florestais brasileiros”; processo 563352/2010-8;
Aos meus pais biológicos, Luzia e Sidnei, ao meu pai de “coração”, Reinaldo, e a minha querida irmã, Thaís, pelo incentivo e compreensão, durante todas as fases de minha vida;
Ao ICMBio, pelo fornecimento de licenças de coleta;
À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pelo apoio financeiro;
Ao Núcleo Interdisciplinar de Estudos Faunísticos (NIEFA);
Aos curadores dos museus mencionados pelo acesso às coleções;
À Universidade Federal de Mato Grosso em nome da Coleção Zoológica do Instituto de Biociências. Especialmente aos grandes amigos, Evanildo “Capivara” Nunes de Albuquerque, Marcos “Curimpampam” André de Carvalho, Felipe Curcio, pela disponibilizar a infraestrutura, pela a imensa amizade e profissionalismo;
À Universidade Federal de Mato Grosso em nome do Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação da Biodiversidade;
Aos amigos de Cuiabá, André Pansonato, Danilo Granjeiro Arruda, Drausio H. Morais, Elizângela Silva de Brito, Elton Pinho, Helder A. B. Faria, Isaías M. Fernandes, viii
Jerry M. Penha, Jéssica Mudrek, João Batista Pinho, Luciana M. V. Brun, Luiz Gabriel, Robson W. Ávila, Rogério C. L. Santos, Thiago Semedo, pelo profissionalismo e amizade; Aos amigos de Santarém da UFOPA e afins, Alfredo Pedroso dos Santos Júnior, André Luiz Colares Canto, Antônio do Socorro Ferreira Pinheiro, Cleiton Signor, Ezequias Procópio Brito, Frank Raynner Vasconcelos Ribeiro, Hérlon Mota Atayde, Israel Nunes Henrique, José Max Barbosa de Oliveira Júnior, Keid Nolan Silva Sousa, Leandro L. Giacomin, Lincoln Lima Corrêa, Marlisson Augusto Costa Feitosa, Maxwell Barbosa de Santana, Taides Tavares dos Santos, Thiago José de Carvalho André e Síria Lisandra de Barcelos Ribeiro; obrigado pelo apoio, compreensão e amizade. Agradeço aos membros de minha banca de qualificação e defesa por importantes considerações que contribuíram consideravelmente com a melhoria da versão final desta tese. Gostaria de agradecer sinceramente à todos aqueles que colaboraram direta ou indiretamente para a conclusão desta tese. A conclusão desta tese é o resultado do trabalho de muitas pessoas, que com extremo profissionalismo, dedicação, empenho e amizade, se uniram por um objetivo. Certamente não me lembrarei de todos, mas gostaria de expressar meus agradecimentos e sinceras desculpas à todos aqueles que não foram citados.
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SUMÁRIO LISTA DE FIGURAS DO CAPÍTULO 1...... 11 LISTA DE FIGURAS DO CAPÍTULO 2...... 12 LISTA DE TABELAS CAPÍTULO 2...... 13 RESUMO...... 14 ABSTRACT...... 15 1. INTRODUÇÃO...... 16 2. Capítulo 1 – Manuscrito: “Biogeografia de lagartos (Reptilia, Squamata) da Bacia do Rio Paraguai, centro da América do Sul”...... 23 Resumo...... 25 Introdução...... 26 Material e Métodos...... 28 Caracterização da área de estudos...... 28 Dados de distribuição das espécies...... 30 Análises biogeográficas...... 31 Análise de elementos bióticos...... 31 Análise de endemicidade (critério de otimização)...... 33 Resultados...... 33 Elementos bióticos...... 34 Células com 1°x1° de tamanho...... 34 Células com 2°x2° de tamanho...... 37 Análise de endemicidade (critério de otimização)...... 39 Células com 1°x1° de tamanho...... 39 Células com 2°x2° de tamanho...... 40 Sobreposição das áreas de endemismo...... 41 Discussão...... 42 Referências...... 50 Apêndice 1 - Lista das espécies de lagartos registrados na Bacia do Rio Paraguai com indicação das fontes dos dados...... 64 Apêndice 2 - Lista das espécies de lagartos registradas na Bacia do Rio Paraguai com indicação do padrão de distribuição na bacia...... 74 Apêndice 3 - Mapa com pontos de ocorrência das espécies de lagartos (Registros) na Bacia do Rio Paraguai (BRP), com indicação dos principais rios, limites geopolíticos de países e elevação, em metros...... 79 3. Capítulo 2 – Manuscrito: “Mudanças climáticas globais e áreas úmidas: Um estudo usando modelagem de distribuição de lagartos (Reptilia, Squamata) no Chaco Úmido e Pantanal, centro da América do Sul”...... 80 10
Resumo...... 82 1. Introdução...... 83 2. Material e métodos...... 85 2.1. Área de estudo...... 85 2.2. Seleção das espécies...... 87 2.3. Dados de distribuição das espécies...... 87 2.4. Variáveis ambientais...... 88 2.5. Modelagem da distribuição das espécies...... 89 3. Resultados...... 90 4. Discussão...... 95 5. Conclusões...... 98 6. Referências...... 99 7. Apêndice 1 Consenso dos modelos de distribuição de lagartos no cenário atual para a América do Sul com pontos de ocorrência para as espécies utilizadas nas análises...... 111
4. CONCLUSÕES...... 112 5. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS………………………………………..…… 112
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LISTA DE FIGURAS DO CAPÍTULO 1 Figura 1. Delimitação da Bacia do Rio Paraguai (PRB) com indicação dos principais rios da região (Rivers), limites geopolíticos (Country limits) e ecorregiões presentes na bacia. Ecorregiões adaptadas de Olson et al. (2001). Alto Paraná Atlantic forests = Floresta Atlântica do Alto Paraná; Bolivian montane dry forests = Florestas Montanhosas Secas da Bolívia; Central Andean dry puna = Puna seca dos Andes Centrais; Central Andean puna = Puna dos Andes Centrais; Cerrado = Cerrado; Chiquitano dry forests = Florestas Secas dos Chiquitanos; Dry Chaco = Chaco Seco; Humid Chaco = Chaco Úmido; Pantanal = Pantanal; Southern Anean Yungas = Yungas do Sul dos Andes...... 29 Figura 2. Agrupamentos das espécies de lagartos registradas na Bacia do Rio Paraguai, obtidos pela análise de elementos bióticos e representados nas duas primeiras dimensões do escalonamento multidimensional não-métrico (NMDS). Os agrupamentos foram obtidos através da análise da matriz de distâncias GECO no MCLUST em (a) grid com células de 1°X1° e (b) grid com células de 2°X2°. Números indicam os elementos bióticos (1-5) detectados e a letra “N”, os componentes ruídos...... 35 Figura 3. Distribuição dos elementos bióticos (BE 11° – 51°) formados a partir das espécies de lagartos presentes dentro dos limites da Bacia do Rio Paraguai (BRP), obtida pela análise de elementos bióticos com grid de células com 1°X1°. A coloração no interior das células representa > 70%, > 30%, > 0% de espécies nas células dos elementos bióticos em relação ao total presente no elemento biótico...... 37 Figura 4. Distribuição dos elementos bióticos (BE 12° – 52°) formados a partir das espécies de lagartos presentes dentro dos limites da Bacia do Rio Paraguai (BRP), obtidos pela análise de elementos bióticos com grid de células com 2°X2°. A coloração no interior das células representa > 70%, > 30%, > 0% de espécies nas células dos elementos bióticos em relação ao total presente no elemento biótico...... 38 Figura 5. Distribuição das áreas de consenso (set 01° – 31°) formadas a partir dos registros de distribuição das espécies de lagartos presentes na Bacia do Rio Paraguai (BRP), por meio da análise de endemicidade, com grid de células com 1°X1°. A coloração no interior das células representa os scores (valores de endemicidade das áreas)...... 40 Figura 6. Distribuição das áreas de consenso da análise de endemicidade (set 02° – 32°) formadas a partir dos registros de distribuição das espécies de lagartos presentes na Bacia do Rio Paraguai (BRP), com grid de células com 2°X2°. A coloração no interior das células representa os scores (valores de endemicidade das áreas)...... 41 Figura 7. Sobreposição das áreas de endemismo de lagartos da Bacia do Rio Paraguai (limites pontilhados) gerada com grid de células com 1°X1° e 2°X2° de tamanho através das análises de elementos bióticos (consideradas apenas as áreas core com mais de 70% das espécies que compõem os elementos bióticos, para ambos os tamanhos das células) e análise de endemicidade (considerando áreas com maiores scores, acima de 3,21 para células com 1°X1° e acima de 9,30 para células com 2°X2° de tamanho). Colorações mais escuras representam áreas com maior sobreposição das áreas de endemismo.. 42 12
LISTA DE FIGURAS DO CAPÍTULO 2 Figura 1. Localização do Chaco Úmido (linhas transversais) e do Pantanal (linhas losangulares) na Bacia do Rio Paraguai (Paraguay River Basin), com indicação dos limites geopolíticos (Country limits) e elevação em metros (Elevation)...... 86 Figura 2. Consenso dos modelos de distribuição de cinco espécies de lagartos Gymnophthalmidae que ocorrem na Bacia do Rio Paraguai, para projeções climáticas atuais (Current; A, D, G, J e M), projeções futuras para o cenário RCP 2,6 (Future, RCP 2.6; B, E, H, K e N) e RCP 8,5 (Future, RCP 2.6; C, F, I, L e O), com indicação dos pontos de ocorrência (Records). Probabilidades de ocorrência indicadas por escala de cinza, sendo que cores mais escuras representam maiores probabilidades...... 93
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LISTA DE TABELAS DO CAPÍTULO 2 Tabela 1. Valores das médias (M) do cálculo da área sob a curva (AUC), com valores mínimos (Min), máximos (Max) e desvio-padrão (SD), utilizando projeções climáticas atuais e futuras para cenários otimista (RCP 2.6) e pessimista (RCP 8.5), para cinco espécies de lagartos Gymnophthalmidae que ocorrem na Bacia do Rio Paraguai. 91
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RESUMO
A busca por padrões de distribuição geográficos e a compreensão dos processos que influenciam estes, são pontos centrais da biogeografia e ecologia. Processos temporais históricos e restrições ecológicas são agentes que influenciam a distribuição das espécies. A identificação de componentes bióticos ajuda no reconhecimento de áreas de endemismo, que utilizadas para propor hipóteses sobre eventos históricos biogeográficos e para prever a influência das mudanças climáticas globais sobre espécies. Alterações no clima representam uma importante ameaça à biodiversidade, especialmente, em áreas úmidas, que são altamente dependentes da temperatura e pluviosidade para regulação de suas dinâmicas. Os objetivos deste estudo são investigar a existência de componentes bióticos de lagartos na Bacia do Rio Paraguai, centro da América do Sul e avaliar potenciais efeitos das mudanças climáticas globais sobre populações de lagartos e sobre as áreas úmidas do Chaco Úmido e Pantanal, utilizando modelagem de distribuição de espécies de lagartos Gymnophthalmidae. A Bacia do Rio Paraguai (BRP) é a segunda maior bacia hidrográfica da América do Sul, localizada no centro deste continente. Na BRP estão presentes diversas ecorregiões, incluindo duas grandes áreas úmidas do continente, o Chaco Úmido e o Pantanal. Nós obtivemos os dados de ocorrência das espécies de lagartos através de consulta a coleções científicas e revisão bibliográfica, que foram georreferenciados com maior nível de precisão possível. Nós utilizamos as análises de elementos bióticos e análise de endemicidade com dados de ocorrência das espécies dispostos em grids com células de 1°X1° e 2°X2° de tamanho sobrepostos à área da BRP para identificar componentes bióticos. Na análise de modelagem de distribuição nós utilizamos dados de ocorrência que incluíram registros para toda a área de distribuição conhecida de cinco espécies de lagartos Gymnophthalmidae. Geramos modelos consenso com o critério de ensemble forecasting a partir dos algoritmos BIOCLIM, DOMAIN, MAXENT, SVM e GLM, com projeções climáticas atuais e para dois cenários futuros, RCP 2,6 e RCP 8,5. Nós obtivemos 4718 registros de 80 espécies de lagartos para a BRP. Detectamos cinco grupos com distribuição significativa que corroboraram as predições do modelo vicariante com a análise de elementos bióticos com grid de células de 1°X1° e com 2°X2° de tamanho. A análise de endemicidade com grid de 1°X1° de tamanho detectou quatro áreas de endemismo e com 2°X2° seis áreas de endemismo. Eventos históricos como a pouca idade geológica e recente estabilidade climática, aliados a atual instabilidade ambiental, gerada principalmente pelo pulso de inundação no Pantanal, parecem ter exercido papel mais intenso sobre a extinção e padrões de dispersão das espécies do que sobre a especiação. A região BRP é composta por diferentes componentes bióticos que são influenciados por unidades biogeográficas maiores. Os consensos dos modelos de distribuição futuros sugerem a expansão da área de distribuição para a maioria das espécies de lagartos sobre as áreas úmidas do Chaco Úmido e Pantanal. Considerando que as espécies modeladas neste estudo habitam micro-habitats secos, a expansão detectada da distribuição sobre áreas úmidas pode significar redução das áreas úmidas destas ecorregiões. A fraca previsão sobre alterações hidrológicas dos modelos climáticos globais (GCM), entretanto, pode significar que a magnitude dos impactos nas áreas úmidas pode ser maior que o estimado. A redução das áreas úmidas poderá causar impactos negativos sobre diversas espécies que dependem direta ou indiretamente dos recursos disponíveis nestas áreas.
Palavras-chave: Biogeografia, modelagem de distribuição de espécies, componentes bióticos, mudanças climáticas globais, conservação.
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ABSTRACT Search for geographic distribution patterns and understand of the processes that influence these patterns are concern of biogeography and ecology. Historical time-space processes and ecological constraints are agent that influences species distribution. Identification of biotic components helps the recognition of the endemism areas, which are useful to propose hypothesis about biogeographic historic events and to predict the influences of global climate changes on species. Climate changes are considered as the main threat to the biodiversity, especially in wetlands, which are highly dependent on temperature and rainfall for regulation of their dynamic. The main goal of this study was to investigate the existence of biotic components of lizards in the Paraguay River Basin, central South America and also to assess potential effects of the future global climate changes on populations of lizards in a wetland areas of the Humid Chaco and Pantanal, using species distribution modeling of Gymnophthalmidae lizards. The Paraguay River Basin (PRB) is the second largest river basin in South America, situated in the center of aforemencioned continent. In the PRB several ecoregions are presents, including two South American large wetlands, the Humid Chaco and the Pantanal. We obtained occurrence data of lizards by consulting the scientific collections and literature that were georeferenced with higher possible level of accuracy. We used biotic elements and endemicity analysis with occurrence data arranged in grids with 1°X1° and 2°X2 ° cells size that overlapping on the PRB area to identify biotic components. In the species distribution modeling analysis, we used occurrence of data of all known geographic range of five Gymnophthalmidae lizards. We made consensus models with ensemble forecasting criteria from BIOCLIM, DOMAIN, MAXENT, SVM and GLM algorithms, with current climate projections and for two future scenarios, RCP 2.6 and RCP 8.5. We obtained 4718 records of 80 species of lizards from PRB. We detected five groups with significant distribution that corroborated the predictions of vicariance model with biotic elements analysis with grid 1°X1° and 2°X2° cells size. We detected four areas of endemism with grid 1°X1° and six areas of endemism with 2°X2° cell size with endemicity analysis. Historical events like the young geological age with recent climatic stability, combined with current environmental instability, mainly generated by the flood pulse in the Pantanal, may have more intense role on the extinction and dispersal patterns than on speciation of the species. The PRB is composed by different biotic components that are influenced by major biogeographic units. Species distribution models consensus suggest the expansion of the distribution areas for future projections to the most lizards on moist wetland areas of the Humid Chaco and Pantanal. Considering that modeled species in this study inhabit dry micro-habits, the expansion in the distribution of lizards on the wetlands detected here, could mean reducing on the area of wetland in these ecoregions. However, global climate models (GCM) have weak prediction on hydrological changes, so the magnitude of the impacts in the wetlands may be greater than estimated. The reduction of wetlands may affect negatively several species that depend directly or indirectly the resources available in these areas.
Keywords: Biogeography, species distribution modeling, biotic components, global climate change, conservation 16
1. INTRODUÇÃO
A distribuição geográfica das espécies não ocorre de forma aleatória. Complexas relações ecológicas inter e intraespecíficas e entre espécies e o ambiente onde co- evoluíram, parecem exercer grande influência sobre o padrão de distribuição das espécies (DASILVA, 2011; SEXTON et al., 2009), conferindo à biodiversidade grande heterogeneidade de distribuição no globo (GASTON, 2000). A busca pelos processos que moldam os padrões de biodiversidade e de distribuição das espécies é um dos pontos centrais da ecologia e biogeografia (GASTON, 2000; GUISAN; THUILLER, 2005; RICKLEFS, 2004; SEXTON et al., 2009).
Processos espaço-temporais que incluem eventos históricos em escala regional e global, como vicariância, dispersão e extinção, são atribuídos como potenciais agentes que influenciam os padrões de distribuição (CRISCI et al.; 2006; RICKLEFS, 2004; WARREN et al., 2014). O reconhecimento de eventos biogeográficos passados que influenciaram os atuais padrões de distribuição das espécies, pode compreender três perspectivas: reconstrução histórica da distribuição de taxa individuais; reconstrução da distribuição da biota; e identificação de áreas de endemismo (CRISCI, 2001).
A identificação de componentes bióticos, conjuntos de taxa integrados espaço- temporalmente que coexistem em determinada região (MORRONE, 2009), ajuda no reconhecimento de áreas de endemismo que são unidades biogeográficas que possuem distribuição congruente não aleatória de duas ou mais espécies, ocasionada pela influência de eventos históricos compartilhados pela biota (CARVALHO, 2010; MORRONE, 1994). A identificação das áreas de endemismo é importante para propor hipóteses sobre os processos históricos, responsáveis pelo atual padrão de distribuição e para a conservação de espécies (DASILVA, 2011; SZUMIK et al., 2002a). Alguns autores agregaram bases do modelo vicariante proposto inicialmente por Croizat et al. (1974) à definição de áreas de endemismo, incorporando ao conceito a necessidade dos taxa presentes na área de endemismo serem monofiléticos e possuírem espécies filogeneticamente relacionadas em outras áreas próximas, fora da área de endemismo (HAROLD; MOOI, 1994; HAUSDORF, 2002; HAUSDORF; HENNING, 2003).
Outros autores, entretanto, sugerem que outros fatores além da vicariância também podem afetar os padrões de distribuição (e.g. dispersão, extinção, alterações ambientais). Estes fatores podem não exercer influência sobre todos os taxa, causando padrões de distribuição distintos para diferentes grupos, podendo haver ou não sobreposição na distribuição (SZUMIK; GOLOBOFF, 2004; SZUMIK et al., 2002a). Apesar da discordância sobre alguns aspectos do conceito de áreas de endemismo 17 entre diferentes autores (ver: DASILVA, 2011; HAROLD; MOOI, 1994; MORRONE, 1994; HAUSDORF, 2002; SZUMIK; GOLOBOFF, 2004; SZUMIK et al., 2002a), a importância da identificação das áreas de endemismo é consensual (DASILVA, 2011; SZUMIK et al., 2002a). Análises que possuem alta sensibilidade na detecção de áreas de endemismo, como a análise de elementos bióticos (HAUSDORF, 2002) e a análise de endemicidade (SZUMIK et al., 2002a), são importantes ferramentas na identificação de padrões biogeográficos (CASAGRANDA et al., 2012). A análise de elementos bióticos é baseada no modelo vicariante de biogeografia (HAUSDORF, 2002; HAUSDORF; HENNIG, 2003), que assume que as diferenças na diversidade são causadas pela especiação alopátrica da biota ancestral devido ao surgimento de barreiras geográficas e/ou ecológicas (CARVALHO, 2010; CROZAIT et al., 1974; HAUSDORF, 2002; HAUSDORF; HENNIG, 2003). A análise testa duas predições do modelo vicariante: 1) a formação de grupos de taxa não aleatórios que possuem maior similaridade entre si em suas distribuições espaciais que com outros grupos de taxa (áreas de endemismo) e 2) a distribuição uniforme de espécies aparentadas, em diferentes agrupamentos, indicando especiação alopátrica (HAUSDORF, 2002; HAUSDORF; HENNIG, 2003).
A análise de endemicidade (EA) (SZUMIK et al., 2002a) é empregada para evidenciar a formação de conjuntos de células (sets) que possuem espécies restritas a uma determinada região (SZUMIK; GOLOBOFF, 2004; SZUMIK et al., 2002a, 2002b), por meio do programa NDM/VNDM (GOLOBOFF, 2004). A análise de endemicidade (SZUMIK et al., 2002a) considera que a biota de uma área de endemismo pode não ser constituída por espécies que foram afetadas por um único fator ou evento (e.g. vicariância, dispersão, etc.), uma vez que diferentes grupos podem apresentar respostas distintas a diferentes fatores (SZUMIK et al., 2002a). A repetição no padrão de distribuição em diferentes taxa indicaria a influência de um mesmo fator, formando conjuntos conspícuos. Por outro lado, a formação de conjuntos menos evidentes, indicariam que a sobreposição de diversos fatores ou de eventos que teriam influenciado os padrões de distribuição (SZUMIK et al., 2002a).
A análise de endemicidade é descrita como um critério de otimização para identificação de áreas de endemismo. De maneira resumida, a análise, identifica e sobrepõem a distribuição de espécies endêmicas, posteriormente estabelece um Índice de Endemicidade (EI) para cada espécie, que varia entre 0 e 1 (SZUMIK et al., 2002a). Espécies com EI igual a 1 possuem distribuição totalmente congruente com a área de endemismo; valores inferiores no EI indicam espécies que possuem distribuições menos congruentes. Um Índice de Endemicidade da Área (EIA) é então calculado a partir da 18 soma dos EI individuais das espécies presentes nas células. Quanto maior for o valor atribuído ao EIA das células (score), maior é a probabilidade de endemismo. (AAGESEN et al., 2013; CASAGRANDA et al., 2012; SZUMIK; GOLOBOFF, 2004; SZUMIK et al., 2002a, 2002b).
Os resultados obtidos pela EA podem gerar agrupamentos de espécies que compartilham maior ou menor grau de sobreposição. Estes agrupamentos podem ser sintetizados através da construção de áreas de consenso (CA). Estas sintetizam as informações obtidas nas áreas individuais que compartilham espécies endêmicas (AAGESEN et al., 2013). Para determinação das CA é necessária a escolha de uma medida de consenso que determinará o modo de agrupamento das áreas. No consenso estrito, uma área individual somente será incorporada a uma área de consenso se compartilhar um percentual preestabelecido de espécies endêmicas (cut-off value) com todas as áreas que estejam dentro da provável área de consenso, detectando agrupamentos conspícuos; este critério pode ser mais útil em estudos com escalas geográficas pequenas para identificar áreas que serão mais detalhadamente examinadas (AAGESEN et al., 2013). No consenso flexível, uma área individual será incluída em uma área de consenso se compartilhar um percentual preestabelecido de espécies endêmicas com alguma das áreas dentro da provável área de consenso; a aplicação deste critério em estudos com escalas geográficas mais extensas (escala regional ou continental) parece ser mais apropriado, para identificação de padrões mais abrangentes (AAGESEN et al., 2013).
Além de eventos históricos, outros processos espaço temporais que podem influenciar a distribuição geográfica das espécies são eventos relacionados às restrições ecológicas, que incluem fatores bióticos, abióticos, evolutivos e geológicos (CRISCI et al., 2006). Entre as restrições ecológicas, os fatores abióticos parecem ser determinantes para limitar a extensão da distribuição de espécies (SEXTON et al., 2009). Estudos com comunidades e populações vegetais demonstraram existir relação entre a distribuição de plantas e parâmetros ambientais, como variáveis climáticas (GUISAN et al., 1998).
Eventos naturais lentos e graduais de resfriamento e aquecimento globais ao longo da história geológica da Terra influenciaram os padrões de distribuição das espécies (CRISCI et al., 2006; SCHNEIDER; ROOT, 1998). Apesar do clima estar em constante mudança ao longo da história geológica da Terra, atualmente a velocidade das mudanças climáticas está muito acima dos registros históricos nos últimos mil anos (STOUFFER et al., 1994), especial para o último século (ACKERLY et al., 2010; IPCC, 2007). A elevada emissão de gases de efeito estufa de origem antrópica tem sido 19 apontada como principal responsável pelas mudanças climáticas globais atuais (HULME, 2005; IPCC, 2007, 2014) e como a principal ameaça à integridade aos ecossistemas (HULME, 2005; MCCARTY, 2001).
Neste contexto, de rápidas e drásticas mudanças climáticas, ecossistemas que são altamente dependentes da temperatura e pluviosidade para manutenção de seus processos podem ser considerados frágeis, como é o caso das áreas úmidas (IPCC, 2001; WINTER, 2000). Apesar das áreas úmidas propiciarem diversos serviços ambientais, entre eles a regulação do clima local (MILLENNIUM ECOSYSTEM ASSESSMENT, 2005), os impactos das mudanças climáticas globais sobre elas ainda permanecem incertos (IPCC, 2001), especialmente para a região sul-americana (MARENGO et al., 2010). Informações sobre a distribuição das espécies, como extensão e limites, são importantes dados para acessar os efeitos das mudanças climáticas globais (GUISAN; ZIMMERMANN, 2000; MCCARTY, 2001). Os parâmetros ambientais que as espécies podem tolerar em um espaço multidimensional correspondem a uma das dimensões de seu nicho ecológico (HUTCHINSON, 1957), que é a base conceitual utilizada na modelagem de distribuição de espécies (ARAÚJO; GUISAN, 2006). A modelagem de distribuição de espécies, desta forma, utiliza variáveis presentes nos pontos de ocorrência e/ou de ausência para construir estimativas da tolerância ecológica da espécie, que são extrapoladas para o universo amostral para identificar outras áreas com condições ambientais similares para a sua sobrevivência (WARREN et al., 2014).
A modelagem tem sido aplicada para identificar melhores preditores ambientais para ocorrência de espécies e para preencher lacunas de conhecimento sobre sua distribuição de taxa (GUISAN; THUILLER, 2005). Outra abordagem da modelagem é a utilização de modelos de projeções das variáveis climáticas para inferir a distribuição pretérita ou futura de uma espécie (GUISAN; THUILLER, 2005; ORTEGA-HUERTA; PETERSON, 2008). A utilização de dados ambientais, modelados a partir de cenários socioeconômicos futuros, possibilita estimar o efeito das mudanças climáticas globais futuras sobre a distribuição das espécies (GUISAN; THUILLER, 2005; GUISAN; ZIMMERMANN, 2000).
A crescente utilização da modelagem nas últimas décadas promoveu o desenvolvimento de diversos métodos estatísticos que são empregados na construção dos modelos (ARAÚJO; GUISAN, 2006; GUISAN; THUILLER, 2005; GUISAN; ZIMMERMANN, 2000; MUÑOZ; FELICÍSIMO, 2004; ORTEGA-HUERTA; PETERSON, 2008; TSOAR et al., 2007). A comparação e avaliação da performance dos métodos de modelagem, muitas vezes, sugere que a precisão dos métodos pode ser influenciada 20 pelo grupo taxonômico utilizado (TSOAR et al., 2007). Algoritmos mais amplamente utilizados em estudos de modelagem de distribuição de espécies são o BIOCLIM, DOMAIN, MAXENT, SVM e GLM. O algoritmo BIOCLIM (BUSBY, 1991; NIX, 1986) utiliza os extremos das variações ambientais (mínimo e máximo) dos pontos de registro das espécies para definir habitats com potencial ocorrência. Os registros são classificados ao longo de cada variável e são utilizados na construção do modelo apenas aqueles que se encontram dentro de um determinado intervalo percentual, para reduzir a sensibilidade das previsões do modelo para valores extremos (TSOAR et al., 2007). Comparando com outros algoritmos, o BIOCLIM é considerado como mais simples e com menor performance, porém é o que mais se aproxima do conceito ecológico de nicho (BOOTH et al., 2014).
O algoritmo DOMAIN (CARPENTER et al., 1993) é baseado na distância de Gower, utilizando similaridade métrica ponto-a-ponto, atribuindo valor adequação de habitat (similaridade ambiental entre locais de ocorrência da espécie e locais de ocorrência potencial) para cada local de ocorrência potencial com base na sua proximidade ao local de ocorrência mais próximo (TSOAR et al., 2007). DOMAIN, se comparado ao BIOCLIM, apresenta maior nível de precisão e habilidade de utilizar dados de ocorrência distribuídos de maneira descontinua no espaço ambiental (TSOAR et al., 2007). Sua principal limitação é utilizar apenas um registro para cada local em potencial (o ponto vizinho mais próximo no espaço ambiental) para determinar a sua adequação às espécies modeladas (TSOAR et al., 2007).
O algoritmo MAXENT (PHILLIPS et al., 2006) é baseado em técnicas de aprendizagem de máquinas desenvolvidas para fazer predições com dados incompletos (BALDWIN, 2009). O algoritmo estima a distribuição mais uniforme (entropia máxima) de pontos amostrados comparados a locais de fundo (BALDWIN, 2009; ELITH et al., 2011). O algoritmo MAXENT possui alta sensibilidade de predição de distribuições potenciais para escalas geográficas locais e regionais, além de possuir bom desempenho com poucos pontos de ocorrência (AGUIRRE-GUTIÉRREZ et al., 2013; PHILLIPS et al., 2006). O algoritmo MAXENT possui bom desempenho com poucos pontos de ocorrência (PEARSON et al., 2007) e alto poder de evitar erros de comissão (sobreprevisão), entretanto é vulnerável a tendências nos dados de entrada (PETERSON et al., 2007).
O algoritmo Support Vector Machines – SVM compreende técnicas de aprendizagem de máquinas utilizadas para reconhecer e classificar padrões. Estas 21 técnicas podem ser empregadas na construção de modelos de distribuição de espécies (GUO et al., 2005). Estas técnicas minimizam erros de classificação empírica, pois são baseadas na minimização da probabilidade de classificar, de forma errada, padrões ainda não vistos pela distribuição de probabilidade dos dados, e maximizam a margem geométrica, otimizando a separação dos dados em um espaço de características de alta dimensão (MARCO JÚNIOR; SIQUEIRA, 2009). A desvantagem do algoritmo SVM é sua sensibilidade ao quão bem os pontos de ocorrência captam a amplitude da variação ambiental da espécie (DRAKE, 2006).
Os algoritmos do tipo Generalized Linear Model – GLM (GUISAN et al., 1998) são extensões matemáticas dos modelos lineares, baseados em uma relação presumida entre a média da variável-resposta e a combinação linear das variáveis explicativas (GUISAN et al., 2002). Algoritmos do tipo GLM possuem média sensibilidade de predição de distribuição para escalas geográficas regionais (AGUIRRE- GUTIÉRREZ et al., 2013). A vantagem dos algoritmos do tipo GLM é que eles permitem a seleção de subconjuntos de variáveis explanatórias aumentando a precisão na determinação do nicho da espécie (GUISAN et al., 1999). Entretanto, os algoritmos consideram a relação entre variável resposta e preditora como sendo linear, sendo que no mundo real geralmente esta relação é mais complexa (MUÑOZ; FELICÍSIMO, 2004) e possuem poder preditivo mais fraco com menos pontos de ocorrência (GUISAN et al., 1999).
A combinação de diferentes métodos para a obtenção de um resultado consenso que reflete a tendência geral é uma forma de maximizar a eficiência preditiva dos modelos e minimizar as limitações individuais dos métodos (GIANNINI et al., 2012; GUISAN; THUILLER, 2005; PLISCOFF; FUENTES-CASTILLO, 2011), sendo que um dos métodos que pode ser utilizado é o critério de conjugação de projeções que é gerado com a média dos modelos de cada algoritmo (ensemble forecasting; ARAÚJO; NEW, 2006), que possuem boa sensibilidade de predição de distribuição para escalas geográficas regionais e bom desempenho com poucos pontos de ocorrência (AGUIRRE-GUTIÉRREZ et al., 2013).
Espécies que são mais dependentes da temperatura ambiental para regulação de seus processos fisiológicos e ecológicos podem ser mais sensíveis às mudanças climáticas globais, como no caso de répteis (ARAÚJO et al., 2006; HULME, 2005;). Outra característica que torna os répteis, em particular lagartos, ainda mais susceptíveis às mudanças climáticas globais é a baixa capacidade de movimentação espacial do grupo, se comparado a outros vertebrados (HILLMAN et al., 2014). Esta característica poderia dificultar, ou mesmo impedir o deslocamento de algumas espécies para 22 ambientes climaticamente mais adequados para sua sobrevivência no caso de aquecimento global. Conhecer os processos que levaram ao atual padrão de distribuição das espécies e prever o comportamento futuro de populações são informações importantes para prever o impacto das mudanças climáticas globais sobre ambientes e espécies (DASILVA, 2011; WHITTAKER et al., 2005;). Este conhecimento serve de base para planejar ações de manejo e proteção para a biodiversidade e mitigação dos impactos gerados (WHITTAKER et al., 2005). Os objetivos deste estudo são investigar a existência de áreas de endemismo em lagartos na Bacia do Rio Paraguai e avaliar potenciais efeitos das alterações climáticas nas áreas úmidas do Chaco Úmido e Pantanal utilizando modelos de distribuição de espécies de lagartos. Os resultados obtidos no presente estudo estão apresentados na forma de manuscritos.
23
2. CAPÍTULO 1
“Biogeografia de lagartos (Reptilia, Squamata) da Bacia do Rio Paraguai, centro da América do Sul”
Manuscrito em preparação para “Journal of Biogeography”
24
Article type: Original Article – Journal of Biogeography
Biogeografia de lagartos (Reptilia, Squamata) da Bacia do Rio Paraguai, centro da América do
Sul
Ricardo Alexandre Kawashita-Ribeiro1,2*, Jacqueline Pimentel Silva1, Vanda Lúcia Ferreira3,
Cristiano Nogueira4, Christine Strüssmann1,5
1Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação da Biodiversidade, Instituto de
Biociências, Universidade Federal de Mato Grosso, 78060-900, Cuiabá, MT, Brasil
2Instituto de Ciências e Tecnologia das Águas, Universidade Federal do Oeste do Pará, 68040-
050, Santarém, PA, Brasil
3Departamento de Biologia, Centro de Ciências Biológicas e da Saúde, Universidade Federal de
Mato Grosso do Sul, 79070-900, Campo Grande, MS, Brasil
4Laboratório de Herpetologia, Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo, 04263-000, São
Paulo, SP, Brasil
5Departamento de Ciências Básicas e Produção Animal, Faculdade de Agronomia, Medicina
Veterinária e Zootecnia, Universidade Federal de Mato Grosso, 78060-900, Cuiabá, MT, Brasil
*Correspondência: Ricardo A. Kawashita-Ribeiro, Instituto de Ciências e Tecnologia das Águas,
Universidade Federal do Oeste do Pará, 68040-050, Santarém, PA, Brasil. E-mail: [email protected]
Cabeçalho: Biogeografia de lagartos da Bacia do Rio Paraguai
Contagem de palavras do texto: 10007; Contagem de palavras do resumo: 227 25
1 RESUMO
2 Objetivo Nosso objetivo é identificar componentes bióticos na Bacia do Rio Paraguai utilizando
3 lagartos como organismo-modelo.
4 Localização Bacia do Rio Paraguai, centro da América do Sul.
5 Métodos Nós revisamos e georreferenciamos 4718 registros de lagartos, com base em exame de
6 coleções científicas e revisão de dados em literatura. Identificamos componentes bióticos por meio
7 de duas análises independentes, a análise de elementos bióticos e a análise de endemicidade, em
8 grids com células de 1°X1° e 2°X2° de tamanho sobrepostas a área da Bacia do Rio Paraguai.
9 Resultados Nós registramos 80 espécies de lagartos para a Bacia do Rio Paraguai. Detectamos
10 grupos com distribuição significativa pela análise de elementos bióticos que corroboraram as
11 predições do modelo vicariante. Identificamos cinco elementos bióticos com grid de células de
12 1°X1° e 2°X2°. Detectamos com a análise de endemicidade com grid de células de 1°X1° quatro
13 áreas de endemismo e seis áreas de endemismo com células de 2°X2°. Os resultados das duas
14 análises apresentaram grande sobreposição em áreas de planalto da sub-bacia do Rio Paraguai.
15 Não identificamos componente biótico exclusivo da Bacia do Rio Paraguai.
16 Principais conclusões A Bacia do Rio Paraguai é composta pela confluência de diferentes
17 componentes bióticos de lagartos influenciados por unidades biogeográficas maiores. A
18 sobreposição de componentes bióticos em áreas de planalto da sub-bacia do Alto Paraguai indica
19 que estas áreas são importantes unidades biogeográficas para lagartos da bacia.
20 Palavras-chaves: Análise de elementos bióticos, análise de endemicidade, padrões de distribuição,
21 Neotrópico, componentes bióticos 26
22 INTRODUÇÃO
23 A biogeografia estuda a distribuição geográfica das espécies, reconhecendo padrões e
24 buscando explicações sobre os processos que os moldaram (Crisci, 2001; Posadas et al., 2006). Um
25 dos métodos para identificação destes padrões é a definição de áreas de endemismo, com biota
26 característica (Carvalho, 2010). O reconhecimento de componentes bióticos (Morrone, 2009) ajuda
27 na delimitação das áreas de endemismo que é o primeiro passo para compreensão dos processos
28 históricos e ecológicos que diferenciam os componentes de sua biota, sendo importante para
29 entender a história evolutiva de um táxon e de sua área de ocorrência (Carvalho, 2010).
30 Diversos métodos de análises biogeográficas, com diferentes abordagens, têm sido
31 propostos para identificar áreas de endemismo (Morrone & Crisci, 1995; Posadas et al., 2006;
32 Carvalho, 2010). Entretanto, algumas análises não incorporam a influência de fatores como
33 extinção e dispersão, podendo fornecer resultados não naturais (Brooks & Van Veller, 2003). A
34 solução para este problema é a utilização de métodos que consideram estes fatores, como a análise
35 de elementos bióticos (Hausdorf, 2002) e a análise de endemicidade (critério de otimização; Szumik
36 et al., 2002). Estudo realizado por Casagranda et al. (2012), utilizando uma base de dados
37 hipotéticos, indicou que estes foram os métodos que forneceram respostas mais próximas ao
38 padrão de distribuição dos dados hipotéticos para a formação de áreas de endemismo, embora
39 apresente diferenças nos conceitos utilizados na obtenção dos resultados.
40 Para a América do Sul existem alguns estudos utilizando áreas de endemismo com base em
41 análise de elementos bióticos (répteis esquamatas - Nogueira et al., 2011; serpentes - Guedes et
42 al., 2014; anfíbios - Xavier et al., 2015; serpentes - J.P. Silva et al., dados não publicados) e em
43 análise de endemicidade (gramíneas - Aagesen et al., 2009; coleópteros - Dolores et al. 2009;
44 hemípteros - Ferrari et al., 2010; plantas, insetos, anfíbios, répteis, aves e mamíferos - Szumik et
45 al., 2012; roedores - Prado et al., 2014). Estudos realizados com elementos bióticos na América do
46 Sul compreenderam o Cerrado (Nogueira et al., 2011), a Caatinga (Guedes et al., 2014) e as
47 restingas da Mata Atlântica (Xavier et al., 2015). Já a análise de endemicidade foi empregada em 27
48 análises envolvendo biotas da porção sul da América do Sul (Aagesen et al., 2009; Dolores et al.
49 2009; Szumik et al., 2012). Entretanto, a região central da América do Sul onde esta localizada a
50 Bacia do Rio Paraguai permanece pouco estudada. A bacia abrange partes da Argentina, Bolívia,
51 Brasil e Paraguai, sendo composta por complexo mosaico de diferentes ecorregiões (Olson et al.,
52 2001).
53 O Pantanal esta inserido na Bacia do Rio Paraguai. De formação geológica recente e sob
54 marcada influência de pulso de inundação determinado por cheias anuais, a planície de inundação
55 do Pantanal apresenta baixa quantidade de endemismos, se comparada a de outros biomas sul-
56 americanos (Junk et al., 2006; Strüssmann et al., 2007). Apesar disso, alguns estudos utilizando
57 escalas espaciais grandes indicam que o Pantanal possui biota diferenciada de outras formações
58 abertas da América do Sul, principalmente para plantas (Olson et al., 2001) e para répteis
59 esquamatas (Nogueira et al., 2011). A utilização de escalas espaciais menores para investigar a
60 presença de padrões de distribuição pode fornecer informações mais detalhadas para a tomada de
61 decisões voltadas para o manejo e conservação das espécies (Ojeda et al., 2003).
62 A capacidade de movimentação espacial pode influenciar os padrões de distribuição
63 (Rundle et al., 2002; Linares-Palomino & Kessler, 2004; Wiens & Donoghue, 2004; Arribas et al.,
64 2012; para um ponto de vista contrário ver Lester et al., 2007). Organismos com menores
65 capacidades de movimentação podem ser mais sensíveis a barreiras de dispersão (Hillman et al.,
66 2014), evidenciando mais facilmente a presença de áreas de endemismo. Lagartos podem ser
67 considerados bons modelos para estudos biogeográficos, pois a maioria das espécies possui
68 habilidade de movimentação inferior a de outros vertebrados como mamíferos e aves (Hillman et
69 al., 2014). Neste estudo nós utilizamos lagartos como organismo-modelo para investigar a
70 existência de padrões de distribuição espacial de fauna na Bacia do Rio Paraguai utilizando duas
71 análises, a análise de elementos bióticos e análise de endemicidade.
72 28
73 MATERIAL E MÉTODOS
74 Caracterização da área de estudo
75 A Bacia do Rio Paraguai (BRP) é uma área de drenagem com 1.135,000 km² que cobre
76 grande parte do Paraguai e porções da Argentina, Bolívia e Brasil. Esta localizada no centro da
77 América do Sul, entre 14° e 27° de latitude sul e 53°e 67° de longitude oeste e possui como principais
78 tributários os rios Paraná, Paraguai e Uruguai. A formação geológica da bacia é diversa com rochas
79 datadas do Pré-Cambriano até o Quaternário e pode ser dividida do ponto de vista geológico e
80 hidrográfico em quatro sub-bacias: Paraná, Paraguai, Uruguai e sistema do Rio La Plata (Brea &
81 Zucol, 2011).
82 As interpretações dos registros paleoambientais para a região indicam a existência de
83 coberturas de vegetação distintas em diferentes períodos geológicos, sugerindo episódios de
84 mudanças climáticas drásticas que incluem alternância de períodos secos, úmidos, frios e quente
85 (Brea & Zucol 2011; Junk et al. 2006). Atualmente a BRP engloba diversas ecorregiões terrestres
86 (sensu Olson et al., 2001): Cerrado, Florestas Secas dos Chiquitanos, Florestas Montanhosas Secas
87 da Bolívia, Chaco Seco, Chaco Úmido, Floresta Atlântica do Alto Paraná, Puna dos Andes Centrais,
88 Yungas do Sul dos Andes e Pantanal (Fig. 1).
89 29
Figura 1. Delimitação da Bacia do Rio Paraguai (PRB) com indicação dos principais rios da região (Rivers), Rio Paraguai (Paraguay River) e ecorregiões presentes na bacia. Ecorregiões adaptadas de Olson et al. (2001). Alto Paraná Atlantic forests = Floresta Atlântica do Alto Paraná; Bolivian montane dry forests = Florestas Montanhosas Secas da Bolívia; Central Andean dry puna = Puna seca dos Andes Centrais; Central Andean puna = Puna dos Andes Centrais; Cerrado = Cerrado; Chiquitano dry forests = Florestas Secas dos Chiquitanos; Dry Chaco = Chaco Seco; Humid Chaco = Chaco Úmido; Pantanal = Pantanal; Southern Anean Yungas = Yungas do Sul dos Andes.
90
91 Duas destas ecorregiões que merecem destaque por apresentarem condições ambientais
92 que diferem do padrão geral de ambientes secos da BRP, são as áreas úmidas do Chaco Úmido e
93 Pantanal. O Chaco Úmido (ou Chaco Oriental) possui área aproximada de 120 mil km2 (Adámoli,
94 1999; Bucher, 1982; Pennington et al., 2000), com origem geológica provável no Holoceno e
95 formada basicamente por paleocanais, antigos depósitos aluviais e leques aluviais de grandes rios
96 (Iriondo, 1993). Compreende a porção mais úmida da planície chaquenha, com algumas áreas
97 apresentando períodos de inundação, relacionados ao transbordamento dos rios durante o período
98 chuvoso e a baixa permeabilidade do terreno (Bucher, 1982; Iriondo, 1993). 30
99 O Pantanal é uma grande planície inundável inserida na sub-bacia do Alto Paraguai, com
100 área total superior a 135 mil km2 (Hamilton et al., 1996; Assine & Soares, 2004; Junk & Cunha, 2005;
101 Junk et al., 2006). A origem da principal fase de subsidência da planície, muito provavelmente, esta
102 relacionada com o último pulso de compressão dos Andes entre o Plioceno superior e Pleistoceno
103 inferior (2,5 M.A.A.P.) (Ussami et al., 1999; Junk et al., 2006). A planície apresenta elevação entre
104 85-150 m, com baixa declividade no sentido norte-sul, os planaltos que compõem o entorno da
105 planície apresentam altitudes entre 250-1200 m (Hamilton et al., 1996) e são, em sua maioria,
106 compostos por arenitos com diferentes idades geológicas, como as formações do Complexo do
107 Parecis (ao norte), Chapada dos Guimarães (a noroeste), Serra de São Jerônimo (leste) e Serra de
108 Maracajú (sudeste), formações calcárias, como a Serra das Araras (norte) e Serra da Bodoquena
109 (sul) e afloramentos graníticos, no planalto Taquari-Itiquira e (noroeste) na Serra de São Vicente
110 (noroeste). A oeste, na divisa entre Brasil e Bolívia, a planície é limitada pelos maciços pré-
111 cambrianos de Urucum e Amolar (Hamilton et al., 1996; Boggiani et al. 1998; Junk et al., 2006).
112 O Pantanal é caracterizado pelo pulso de inundação que é considerado como uma das
113 principais forças que estruturam a paisagem e as comunidades biológicas no Pantanal (Junk et al.,
114 1989; Junk & Wantzen, 2004; Junk et al., 2006; Resende, 2008; Junk et al., 2011), ocasionado pelo
115 transbordamento anual do rio Paraguai e seus afluentes, juntamente com intensa precipitação local
116 durante a estação chuvosa (Junk et al., 1989; Junk & Wantzen, 2004; Junk et al., 2006; Resende,
117 2008; Junk et al., 2011).
118
119 Dados de distribuição das espécies
120 Os dados foram obtidos em consulta a bancos de dados e/ou material testemunho de 11
121 coleções brasileiras (87% dos registros; CEUCH, CHUNB, HCPAP, IBSP, MHNCI, MNRJ, MZUSP,
122 UFMT, UFMS, ZUEC e MPEG – identificação das instituições esta presente no Apêndice 1), 17
123 coleções de outros países (2% do material analisado; AMNH, ANSP, BMNH, CZPLT, FMNH, KU,
124 MACN, MCZ, MHNP, MRSN, TCWZ, UMMZ, UNNE, USNM, UTA, ZMB e ZMH – identificação das 31
125 instituições esta presente no Apêndice 1), ou em bibliografia (11% do material analisado) (Apêndice
126 1). As coordenadas geográficas para cada registro foram obtidas utilizando dados disponíveis nas
127 coleções, sempre que possível, ou recuperadas através do Google Earth versão 6.1 (Google Inc.,
128 2011) ou ArcView 10.1 (ESRI, 2011) (aproximadamente 27% do total); ou bibliografia (34%).
129 Alternativamente, na ausência de informações detalhadas sobre a localidade, as coordenadas
130 geográficas foram recuperadas utilizando gazetteers do GEOnet Names Server (NGA, 2014) (17%)
131 ou os centroides dos municípios (22%). As análises foram realizadas considerado apenas até o nível
132 específico e espécies com identificação duvidosa não foram utilizadas. Taxa com forte indicação
133 morfológica de constituírem novas espécies foram indicados como “sp.” e utilizados nas análises
134 (e.g., Ameiva sp.1; Ameiva sp.2; Gonatodes sp.; Kentropyx sp.; Stenocercus sp.).
135
136 Análises biogeográficas
137 Análise de elementos bióticos
138 Para identificar componentes bióticos nós utilizamos a análise de elementos bióticos
139 (Hausdorf, 2002; Hausdorf & Hennig, 2003). A análise identifica grupos de taxa não randômicos que
140 possuem maior similaridade entre si em suas distribuições espaciais que com outros grupos de taxa.
141 A presença de taxa filogeneticamente relacionados em distintos elementos bióticos pode ser
142 interpretada utilizando os pressupostos da teoria de vicariância (Crozait et al., 1974; Hausdorf,
143 2002; Hausdorf & Hennig, 2003).
144 Nós utilizamos um grid de 79 células com 1° de latitude por 1° de longitude e outro com 32
145 células com 2° de latitude por 2° de longitude que foram utilizados para calcular a matriz de
146 distância entre a distribuição das espécies. Na matriz utilizamos o coeficiente de distância GECO,
147 pois reflete melhor a similaridade entre distribuições geográficas e é mais robusto frente a
148 amostragens incompletas e lacunas que outros coeficientes (Hennig & Hausdorf, 2006). Em seguida
149 foi obtida uma razão entre as 25% menores e maiores distâncias (estatística T), que indicou o grau 32
150 de agrupamento das espécies. Para testar a não-aleatoriedade (significância) do grau de
151 agrupamento dos dados reais, a estatística T obtida foi comparada a 1000 valores gerados por
152 modelos nulos produzidos através de simulações de Monte Carlo. Os modelos nulos foram gerados
153 com parâmetros aproximados aos dados reais, sendo eles: o número de células ocupadas por
154 espécie, a riqueza de espécies por célula e autocorrelação espacial (Hausdorf & Hennig, 2003;
155 Hennig & Hausdorf, 2006).
156 As análises foram implementadas no ambiente R (R Core Team, 2014) utilizando o pacote
157 PRABCLUS (Hausdorf & Hennig, 2003). Para evidenciar a formação de grupos pelas espécies
158 aplicamos o modelo baseado no agrupamento Gaussiano (MBGC), implementado pelo pacote
159 MCLUST (Fraley et al., 2012) sobre a matriz de distâncias, para determinar a formação de grupos
160 mais parcimoniosos. Posteriormente, nós utilizamos escalonamento não métrico multidimensional
161 (NMDS) com três dimensões como escala e o ruído inicial (número mínimo de espécies que irão
162 compor um agrupamento) foi obtido dividindo o número de espécies por 40, como sugerido por
163 Hausdorf e Hennig (2003).Os grupos formados a partir das análises (elementos bióticos - BE) foram
164 numerados sequencialmente de 1 a 5 com numerais arábicos (BE1, BE2, etc.), acompanhados das
165 notações sobrescritas “1°” para células de 1°X1° de tamanho e “2°” para células de 2°X2°.
166 Distribuições que não podem ser atribuídas de forma adequada a nenhum grupo foram
167 consideradas como componente ruído (N) (Fraley & Raftery, 1998; Hausdorf & Hennig, 2003). Áreas
168 dentro dos elementos bióticos que possuíam maior riqueza de espécies (70% ou mais) foram
169 classificadas como áreas core. Mantivemos a nomenclatura de elementos bióticos para os
170 resultados da análise, porém estes foram considerados como sendo componentes bióticos no
171 presente estudo.
172 O modelo vicariante de áreas de endemismo (Hausdorf, 2002) ainda prevê que espécies
173 taxonomicamente próximas se distribuam uniformemente entre os elementos bióticos, indicando
174 a ocorrência de especiação alopátrica, segunda predição do modelo vicariante. Para testar esta
175 predição nós utilizamos o teste qui-quadrado para avaliar a independência entre linhas e colunas 33
176 de uma tabela cruzada onde as espécies foram classificadas de acordo com seu gênero (linhas) e
177 suas presenças nos elementos bióticos (colunas), de gêneros compostos por mais de uma espécie
178 que estavam presentes nos elementos bióticos (Hausdorf & Hennig, 2003). Espécies pertencentes
179 ao componente ruído ou a gêneros monoespecíficos não foram utilizadas.
180 Análise de endemicidade (critério de otimização)
181 Utilizamos a análise de endemicidade (EA) (Szumik et al., 2002), por meio do programa
182 NDM/VNDM (Goloboff, 2004), para evidenciar a formação de conjuntos de células (sets) que
183 possuem mais espécies restritas a uma determinada região (Szumik et al., 2002). Para realizar a EA,
184 nós utilizamos grids com células de 1° de latitude por 1° de longitude (169 células) e com 2° de
185 latitude por 2° de longitude (49 células), em sobreposição à área da BRP. As análises foram
186 efetuadas com 50% de sobreposição de conjuntos de espécies únicas e com 100 repetições de
187 busca por áreas de endemismo. As áreas de consenso foram geradas com consenso flexível,
188 agrupando áreas individuais que compartilham no mínimo 30% de espécies endêmicas, o que
189 permite indicar a influência de fatores que não afetaram todos os taxa. Os grupos formados a partir
190 das análises (conjuntos de células - set) foram numerados sequencialmente de 0 a 5 com numerais
191 arábicos (set 1, set 2, etc.), acompanhados das notações sobrescritas “1°” para células de 1°X1° de
192 tamanho e “2°” para células de 2°X2°. Mantivemos a nomenclatura de áreas de endemismo (set)
193 para os resultados da análise, porém estes foram considerados como sendo componentes bióticos
194 no presente estudo.
195
196 RESULTADOS
197 Nós obtivemos 4718 registros de lagartos de 80 espécies, pertencentes a cinco infraordens
198 e 13 famílias (Apêndice 2) para 275 localidades na Bacia do Rio Paraguai (BRP) (Apêndice 3). Do
199 total de espécies registradas, 11 (aproximadamente 14% do total de espécies) são conhecidas de
200 apenas uma localidade; 25 espécies estão registradas para duas a cinco localidades (31%); 10 34
201 espécies, entre seis e 10 localidades (13%) e 34, para mais de 10 localidades (43%). Para a planície
202 de inundação do Pantanal foram registradas 38 espécies de lagartos (47% do total registrado para
203 a BRP), pertencentes a quatro infraordens e 10 famílias (Apêndice 2). Para a BRP foram detectadas
204 apenas duas espécies de lagartos endêmicas: Bachia cacerensis Castrillon & Strüssmann, 1998 e
205 Dracaena paraguayensis Amaral, 1950. Alguns taxa, aparentemente ainda não descritos, estão
206 sendo estudados e podem constituir espécies endêmicas para a BRP (e.g., Ameiva sp.1; Ameiva
207 sp.2; Gonatodes sp.; e Kentropyx aff. viridistriga).
208
209 Elementos bióticos
210 Células com 1°x1° de tamanho
211 A distribuição dos lagartos na BRP, avaliada pela análise de elementos bióticos com células
212 do grid em 1°X1°, apresentou padrão não randômico, em concordância com a primeira predição do
213 modelo vicariante, com valor de T = 0,36 (P < 0,005) e com valores de T nos modelos nulos variando
214 entre 0,35 e 0,46 (média de 0,40). Nós detectamos cinco elementos bióticos compostos por 15
215 espécies (19% do total de espécies) (Apêndice 2) e 66 espécies foram classificadas como
216 componente ruído (Fig. 2a). 35
Figura 2. Agrupamentos das espécies de lagartos registradas na Bacia do Rio Paraguai, obtidos pela análise de elementos bióticos e representados nas duas primeiras dimensões do escalonamento multidimensional não-métrico (NMDS). Os agrupamentos foram obtidos através da análise da matriz de distâncias GECO no MCLUST em (a) grid com células de 1°X1° e (b) grid com células de 2°X2°. Números indicam os elementos bióticos (1-5) detectados e a letra “N”, os componentes ruídos.
217
218 O elemento biótico 1 (BE11°; Fig. 3a) foi formado por seis espécies (40% das espécies que
219 compõem todos os BE) e apenas uma área core. As espécies deste BE apresentam registros para os
220 planaltos do norte da BRP no noroeste da sub-bacia do Paraguai (próximo ao planalto do Parecis),
221 na margem do Pantanal e são espécies amplamente distribuídas na região amazônica. O elemento 36
222 biótico 2 (BE21°; Fig. 3b) agrupa três espécies (20%) em uma única área core, com poucos registros
223 restritos à Cordilheira dos Andes, na Bolívia, oeste da BRP. O elemento biótico 3 (BE31°; Fig. 3c) é
224 composto por duas espécies (13%) com registros distribuídos no norte da BRP (planalto dos
225 Guimarães), sendo composto por quatro áreas core. O elemento biótico 4 (BE41°; Fig. 3d) agrupa
226 duas espécies com registros no nordeste (planalto dos Guimarães e planaltos Taquari-Itiquira) da
227 BRP e é composto por três áreas core. O elemento biótico 5 (BE51°; Fig. 3e) é composto, também,
228 por duas espécies, com registros dispersos e disjuntos em planaltos e planícies do centro oeste e
229 sudoeste da BRP, fora do Pantanal, e é composto por quatro áreas core disjuntas.
230
Figura 3. Distribuição dos elementos bióticos (BE 11° – 51°) formados a partir das espécies de lagartos presentes dentro dos limites da Bacia do Rio Paraguai (BRP), obtida pela análise de elementos bióticos com grid de células com 1°X1°. A coloração no interior das células representa > 70%, > 30%, > 0% de espécies nas células dos elementos bióticos em relação ao total presente no elemento biótico.
231 37
232 No teste da segunda predição do modelo vicariante nós utilizamos dois gêneros que
233 possuíam duas espécies cada um, totalizando quatro espécies (26% das espécies que compuseram
234 os elementos bióticos). No elemento biótico 1 (BE11°), duas espécies estavam presentes e nos
235 elementos bióticos 2 (BE21°) e 3 (BE31°), uma espécie em cada um deles (Apêndice 2). O resultado
236 do teste qui-quadrado mostrou que espécies proximamente relacionadas tem uma distribuição
237 uniforme (P = 0,32), o que sugere a ocorrência de especiação vicariante dentro destes grupos.
238 Células com 2°x2° de tamanho
239 A distribuição dos lagartos na BRP avaliada pela análise de elementos bióticos com grid de
240 células com 2°X2° apresentou padrão não randômico, em concordância com a primeira predição
241 do modelo vicariante, com valor de T = 0,29 (P < 0,001) e com valores de T nos modelos nulos
242 variando entre 0,32 e 0,41 (média de 0,36). Foram detectados cinco elementos bióticos, compostos
243 por 31 espécies (39% das espécies registradas na BRP; Apêndice 2) e 49 espécies compondo o
244 componente ruído (Fig. 2b).
245 O elemento biótico 1 (BE12°; Fig. 4a) foi formado por 14 espécies (45% das espécies que
246 compõem os elementos bióticos) com distribuição no norte da BRP (próximo ao planalto do Parecis
247 e dos Guimarães), tendo apresentado uma área core restrita ao noroeste da bacia. O elemento
248 biótico 2 (BE22°; Fig. 4b) foi formado por seis espécies (19%), com distribuições que acompanham a
249 extensão do rio Paraguai. O BE22° apresenta área core nos planaltos que margeiam o oeste do
250 Pantanal (complexo do Amolar), compreendendo áreas de planalto e planície no sentido nordeste-
251 sudeste da BRP que incluem todo o Pantanal e também uma área disjunta no oeste da BRP, na
252 Cordilheira dos Andes. O elemento biótico 3 (BE32°; Fig. 4c) inclui quatro espécies (13%),
253 apresentando duas áreas disjuntas e apenas uma área core, restrita ao oeste da BRP, na Cordilheira
254 dos Andes. O elemento biótico 4 (BE42°; Fig. 4d) foi formado por quatro espécies com registros no
255 norte e leste da BRP, relacionadas ao Pantanal, e apresentou quatro áreas core nos planaltos ao
256 norte (próximo ao planalto do Parecis, complexo da Serra das Araras e planalto dos Guimarães),
257 leste (Serra de São Vicente, planaltos Taquari-Itiquira), sul (complexo da Serra da Bodoquena) e 38
258 oeste (Serra do Urucum e complexo do Amolar), que contornam o Pantanal. O elemento biótico 5
259 (BE52°; Fig. 4e) compreende três espécies (10%) com registros que se estendem dos planaltos a
260 sudeste da BRP para oeste, até a Cordilheira dos Andes, com uma área core no sul da BRP.
261
Figura 4. Distribuição dos elementos bióticos (BE 12° – 52°) formados a partir das espécies de lagartos presentes dentro dos limites da Bacia do Rio Paraguai (BRP), obtidos pela análise de elementos bióticos com grid de células com 2°X2°. A coloração no interior das células representa > 70%, > 30%, > 0% de espécies nas células dos elementos bióticos em relação ao total presente no elemento biótico.
262
263 No teste da segunda predição do modelo vicariante nós utilizamos sete gêneros com mais
264 de uma espécies em qualquer elemento biótico, totalizando 19 espécies (61% das espécies que
265 compuseram os elementos bióticos). Em cada elemento biótico estavam presentes: no BE12°, oito
266 espécies; no BE22°, quatro espécies; no BE32°, três espécies, e nos elementos bióticos BE42° e BE52°,
267 duas espécies em cada elemento (Apêndice 2). O resultado do teste qui-quadrado mostrou que 39
268 espécies proximamente relacionadas têm uma distribuição uniforme (P = 0,16), que sugere a
269 ocorrência de especiação vicariante dentro destes grupos.
270
271 Análise de endemicidade (critério de otimização)
272 Células com 1°x1° de tamanho
273 A análise de endemicidade realizada com grid de 1°x1° identificou oito áreas de endemismo
274 que geraram quatro áreas de consenso com scores entre 2,11-3,60, compostas por 19 espécies
275 (24% do total de espécies; Apêndice 2). O conjunto 0 (set 01°; Fig. 5a) apresentou scores entre 2,60-
276 3,60 e foi formado por oito espécies (42% do total de espécies que compuseram as áreas de
277 endemismo) que apresentam registros no sudeste da BRP, correspondendo a toda a área do
278 Pantanal, incluindo planaltos e planície. O conjunto 1 (set 11°; Fig. 5b), com scores 2,11-2,36, incluiu
279 três espécies (16%) com registros para o norte da BRP nos planaltos que contornam o Pantanal a
280 oeste (Serra do Urucum e complexo do Amolar), norte (próximo ao planalto do Parecis, complexo
281 da Serra das Araras e planalto dos Guimarães) e leste (planaltos Taquari-Itiquira). O conjunto 2 (set
282 21°; Fig. 5c), com scores 2,59-2,84, compreendeu quatro espécies (21%) com registros disjuntos no
283 nordeste da BRP, que incluiu os planaltos ao norte (planalto dos Guimarães) e leste (planaltos
284 Taquari-Itiquira) do Pantanal. O conjunto 3 (set 31°; Fig. 5d) apresentou scores entre 3,21-3,46 e foi
285 formado por cinco espécies (26%), com registros restritos ao norte da BRP.
286 40
Figura 5. Distribuição das áreas de consenso (set 01° – 31°) formadas a partir dos registros de distribuição das espécies de lagartos presentes na Bacia do Rio Paraguai (BRP), por meio da análise de endemicidade, com grid de células com 1°X1°. A coloração no interior das células representa os scores (valores de endemicidade das áreas).
287
288 Células com 2°x2° de tamanho
289 A análise de endemicidade realizada com grid de 2°X2° identificou 19 áreas de endemismo,
290 gerando seis áreas de consenso com scores variando entre 2,11-10,30, compostas por 50 espécies
291 (63% do total de espécies; Apêndice 2). O conjunto 0 (set 02°; Fig. 6a) apresentou scores entre 2,80-
292 4,30 e foi formado por nove espécies (18% das espécies que compuseram as áreas de endemismo),
293 com registros no oeste, norte, centro e leste da BRP, incluindo o Pantanal. O conjunto 1 (set 12°; Fig.
294 6b), com scores entre 9,30-10,30, incluiu 21 espécies (42%) com registros para o nordeste da BRP,
295 incluindo planaltos e planície do Pantanal. O conjunto 2 (set 22°; Fig. 6c), com scores entre 2,11-
296 2,86, compreendeu seis espécies (12%) com registros no centro e sul da BRP, na porção sul do
297 Pantanal, incluindo o complexo da Serra da Bodoquena. O conjunto 3 (set 32°; Fig. 6d) apresentou
298 scores entre 6,71-6,97 e foi formado por 11 espécies (22%), com registros que acompanham toda 41
299 a extensão do rio Paraguai no sentido nordeste-sudeste da BRP, incluindo a planície do Pantanal. O
300 conjunto 4 (set 42°; Fig. 6e), com scores 6,85-7,35, compreendeu 13 espécies (26%) com registros
301 na maior porção da BRP, incluindo todo o Pantanal. O conjunto 5 (set 52°; Fig. 6f), com scores 2,85-
302 3,10, compreendeu quatro espécies (8%), com registros no sudeste da BRP.
303
Figura 6. Distribuição das áreas de consenso da análise de endemicidade (set 02° – 32°) formadas a partir dos registros de distribuição das espécies de lagartos presentes na Bacia do Rio Paraguai (BRP), com grid de células com 2°X2°. A coloração no interior das células representa os scores (valores de endemicidade das áreas).
304
305 Sobreposição das áreas de endemismo
306 As áreas core identificadas por meio das análises de elementos bióticos para ambos os
307 tamanhos de células e as áreas de endemismo evidenciadas pelas análises de endemicidade com
308 maiores scores (acima de 3,21 para células com 1°X1° e acima de 9,30 para células com 2°X2° de
309 tamanho) apresentam grande sobreposição em suas distribuições na região que compreende a sub-
310 bacia do Paraguai, principalmente nos planaltos a noroeste e ao norte, que margeiam o Pantanal
311 (Fig. 7). Menor grau de sobreposição foi observado para os planaltos que delimitam o oeste e leste 42
312 do Pantanal e pouca sobreposição foi observada para o sul (Chaco Úmido no Paraguai) e oeste
313 (região andina de Puna) da BRP.
314
Figura 7. Sobreposição das áreas de endemismo de lagartos da Bacia do Rio Paraguai (limites pontilhados) gerada com grid de células com 1°X1° e 2°X2° de tamanho através das análises de elementos bióticos (consideradas apenas as áreas core com mais de 70% das espécies que compõem os elementos bióticos, para ambos os tamanhos das células) e análise de endemicidade (considerando áreas com maiores scores, acima de 3,21 para células com 1°X1° e acima de 9,30 para células com 2°X2° de tamanho). Colorações mais escuras representam áreas com maior sobreposição das áreas de endemismo.
315
316 DISCUSSÃO
317 Os resultados que nós obtivemos por meio das análises de elementos bióticos e com as
318 análises de endemicidade para lagartos, com grids de células de 1°X1° e de 2°X2° de tamanho,
319 evidenciam o agrupamento de diferentes conjuntos de espécies de lagartos em determinadas
320 porções da Bacia do Rio Paraguai (BRP), conforme sugerido anteriormente por Junk et al. (2006),
321 Strüssmann et al. (2007), Strüssmann et al. (2011) e Werneck (2011). Na classificação de 43
322 ecorregiões de Olson et al. (2001), utilizando análise em fina escala, é possível identificar nove
323 ecorregiões na região da BRP (Chaco seco, Chaco úmido, Yungas do sudeste dos Andes, Puna dos
324 Andes centrais, Puna seca dos Andes centrais, Florestas Secas Montanhosas bolivianas, Florestas
325 Secas dos Chiquitanos, Cerrado, Pantanal e Mata Atlântica do Alto Paraná). No estudo de Morrone
326 (2014a), utilizando escala maior, é possível reconhecer apenas quatro províncias biogeográficas na
327 região da BRP: província de Puna (Puna dos Andes centrais + Puna seca dos Andes centrais sensu
328 Olson et al., 2001), província de Rondônia (Pantanal + Florestas Secas dos Chiquitanos + Florestas
329 Secas Montanhosas bolivianas + Yungas do sudeste dos Andes sensu Olson et al., 2001), província
330 do Cerrado (Cerrado + Chaco seco + Chaco úmido sensu Olson et al., 2001) e província do Paraná
331 (Mata Atlântica do Alto Paraná sensu Olson et al., 2001). Na escala geográfica que utilizamos para
332 lagartos, a distribuição dos elementos bióticos e das áreas de endemismo melhor se ajustaram a
333 algumas das ecorregiões descritas por Olson et al. (2001).
334 O elemento biótico BE11° (Fig. 3a), BE12° (Fig. 4a) e a área de endemismo set 31° (Fig. 5d)
335 possuem distribuição que coincide com a ecorregião das Florestas Secas dos Chiquitanos. Estudo
336 realizado com elementos bióticos de serpentes na BRP, com grid com células de 1°X1°, também
337 encontrou agrupamento semelhante para esta área da bacia (J.P. Silva et al., dados não publicados).
338 Aparentemente, este componente biótico que detectamos na ecorregião dos Chiquitanos da BRP
339 representam os limites de unidades biogeográficas maiores para répteis Squamata do Cerrado,
340 correspondendo aos elemento biótico 4 e elemento endêmico EE2 Paraguay-Guaporé identificados
341 por Nogueira et al. (2011). Nosso componente biótico é formado principalmente por espécies
342 amazônicas de lagartos (Apêndice 2), com registros em poucas localidades da BRP. De maneira
343 semelhante, Nogueira et al. (2011) também encontraram espécies amazônicas distribuídas nos
344 agrupamentos de Squamata identificados por eles. Nossos resultados corroboram estudos
345 anteriores que classificaram a ecorregião dos Chiquitanos como uma zona de transição, entre
346 florestas úmidas tropicais amazônicas (ao norte) e região semiárida subtropical (ao sul), porém com
347 uma biota característica (Killeen et al., 2006; Werneck, 2011). 44
348 A maioria das localidades presentes no componente biótico que identificamos na
349 ecorregião dos Chiquitanos esta situada em regiões onde há grande proximidade entre as
350 cabeceiras dos rios que drenam para a BRP e de rios que drenam para a bacia do Guaporé-Madeira.
351 Esta proximidade poderia facilitar a dispersão e estabelecimento de espécies amazônicas naquela
352 região, especialmente em matas ripárias (Oliveira-Filho & Ratter, 1995; Silva, 1996; Johnson et al.,
353 1999a; Costa, 2003; Garda & Cannatella, 2007, Carvalho & Albert, 2011). Em contrapartida, a
354 subsidência da planície de inundação do Pantanal pode ter atuado como barreira à dispersão dessas
355 espécies. A condição pretérita de drenagem para o rio Amazonas, das cabeceiras dos rios que
356 drenam atualmente para o rio Paraguai (Ribeiro et al., 2013), influenciou o padrão de distribuição
357 de organismos aquáticos (Arzamendia & Giraudo, 2009; Ribeiro et al., 2013; Carvalho & Albert,
358 2011) e também poderia ter contribuído para o padrão de distribuição observado atualmente em
359 lagartos, principalmente pela influência das matas ripárias.
360 Os elementos bióticos BE31° (Fig. 3c), BE41° (Fig. 3d) e a área de endemismo set 21° (Fig. 5c)
361 encontram-se distribuídos exclusivamente nos planaltos a noroeste da BRP, na ecorregião do
362 Cerrado (sensu Olson et al., 2001), sendo aparentemente limitados pela planície de inundação do
363 Pantanal. A identificação do componente biótico de lagartos no Cerrado condiz com o registrado
364 para outros grupos taxonômicos, como para roedores (Nascimento et al., 2013) e répteis Squamata
365 (Nogueira et al., 2011). Este componente biótico identificado para lagartos esta em concordância
366 com o limite da distribuição das unidades biogeográficas reconhecidas para Squamata do Cerrado
367 (elementos bióticos 1, 3, 8 e elemento endêmico EE4 Guimarães-Roncador; Nogueira et al. 2011).
368 O Cerrado é uma importante unidade biogeográfica da América do Sul (Colli et al., 2002; Rodrigues,
369 2005; Nogueira et al., 2010), de grande insubstituibilidade biológica (Diniz-Filho et al., 2009) e com
370 elevada riqueza de espécies de diversos grupos de vertebrados (plantas vasculares e vertebrados,
371 com exceção de peixes - Myers et al., 2000; plantas e vertebrados - Klink & Machado, 2005; plantas,
372 mamíferos, aves e insetos - Prevedello & Carvalho, 2006; anfíbios - Valdujo et al., 2012). A influência 45
373 do Cerrado na composição da biota do Pantanal já foi relatada, de modo geral, por Junk et al. (2006)
374 e Pott et al. (2011).
375 Os elementos bióticos BE21° (Fig. 3b) e BE32° (Fig. 4c) agrupam espécies da ecorregião de
376 Puna (sensu Olson et al., 2001), na Cordilheira dos Andes, considerada como uma zona de transição
377 biogeográfica sul-americana (Morrone, 2001; 2004). Nestas zonas de transição teriam ocorrido
378 eventos de hibridização através da troca ecológica entre os componentes bióticos das regiões
379 vizinhas (Morrone, 2004). A formação de um componente biótico de lagartos na ecorregião de Puna
380 da BRP é congruente com o observado em outros grupos taxonômicos, a exemplo de gramíneas
381 (Aagesen et al., 2009), crustáceos (Morrone & Lopretto, 1994; Morrone, 1996), insetos (Morrone,
382 2006; Ferrari et al., 2010), aves (Cracraft, 1985; Morrone, 2001) e mamíferos (Morrone, 2001; Ojeda
383 et al.,2003). O componente biótico identificado aqui para a Puna pode corresponder a uma porção
384 de uma área de endemismo maior reconhecida para o noroeste da Argentina na região da Puna por
385 Szumik et al. (2012) utilizando diversos grupos taxonômicos (plantas, insetos, anfíbios, répteis, aves
386 e mamíferos).
387 O elemento biótico BE52° (Fig. 4e) e a área de endemismo set 52° (Fig. 6f) estão localizados
388 nos planaltos no sudeste da BRP, nas ecorregiões da Mata Atlântica do Alto Paraná e do Chaco
389 Úmido. Diversos autores indicaram a presença de espécies características nas unidades
390 biogeográficas do Alto Paraná (aves - Cracraft, 1985; crustáceos - Morrone & Lopretto, 1994;
391 Morrone, 1996; plantas, insetos, anfíbios, répteis, aves e mamíferos - Szumik et al. 2012; plantas e
392 artrópodes - Morrone, 2014a) e do Chaco lato sensu (aves - Cracraft, 1985; crustáceos - Morrone &
393 Lopretto, 1994; Morrone, 1996; insetos - Goldani & Carvalho, 2003; plantas, insetos, anfíbios,
394 répteis, aves e mamíferos - Szumik et al. 2012; plantas, artrópodes, aves e mamíferos - Morrone,
395 2014a). Alguns estudos sugerem que a biota do Alto Paraná esta relacionada com a da Mata
396 Atlântica, como para serpentes (Arzamendia & Giraudo, 2009; Sigrist & Carvalho, 2009) e alguns
397 taxa de artrópodes (Sigrist & Carvalho, 2009; Morrone, 2014b), mas essa maior afinidade não foi
398 verificada para lagartos até o momento. Esta áreas de endemismo identificadas para lagartos da 46
399 BRP, aparentemente, correspondem a porção da área de endemismo identificada por Szumik et al.
400 (2012) para o norte da Argentina na região do Chaco e de unidades biogeográficas identificadas por
401 Nogueira et al. (2011) para Squamata (elemento biótico 6 e elemento endêmico EE3 Paraná-
402 Paraguay).
403 Outros componentes bióticos de lagartos encontrados com o presente estudo abrangem
404 mais de duas ecorregiões, apresentando padrões de distribuição mais complexos para
405 interpretação. O elemento biótico BE51° (Fig. 3e) distribui-se nas ecorregiões das Florestas Secas
406 dos Chiquitanos, Pantanal, Chaco Seco e Chaco Úmido. O elemento biótico EB42° (Fig. 4d) e as áreas
407 de endemismo set 22° (Fig. 6c) e set 32° (Fig. 6d) abrangem porções do Cerrado, das Florestas Secas
408 dos Chiquitanos, Pantanal, Chaco Seco, Chaco Úmido e Mata Atlântica do Alto Paraná. As áreas de
409 endemismo set 01° (Fig. 5a) e set 12° (Fig. 6b) abrangem porções do Cerrado, Florestas Secas dos
410 Chiquitanos e Pantanal e a área de endemismo set 11° (Fig. 5b), porções do Cerrado, Florestas Secas
411 dos Chiquitanos, Pantanal e Chaco Seco. O elemento biótico BE22° (Fig. 4b) e as áreas de endemismo
412 set 02° (Fig. 6a) e set 42° (Fig. 6e) distribuem-se pelo Cerrado, Florestas Secas dos Chiquitanos,
413 Pantanal, Chaco Seco, Chaco Úmido, Puna e Yunga. Resultados semelhantes, especialmente para o
414 elemento biótico BE22° e a área de endemismo de lagartos set 32°, foram encontrados para
415 serpentes da BRP (J.P. Silva et al., dados não publicados).
416 Elementos bióticos e/ou áreas de endemismos que abrangem múltiplas ecorregiões podem
417 estar relacionados, em parte, com a grande heterogeneidade da paisagem no Pantanal (Pott et al.,
418 2011; Scremin-Dias et al., 2011), no Cerrado (Furley, 1999) e no Chaco (Barberis et al., 2002) e/ou
419 com a influência de diversos fatores (e.g., eventos geológicos, fatores ecológicos) sobre a biota.
420 Estudos sobre o relacionamento das unidades biogeográficas da América do Sul com base em
421 abelhas (Zanella, 2002), lagartos (Colli, 2005) e aves (Porzecanski & Cracraft, 2005; Sigrist &
422 Carvalho, 2009) indicam maior relacionamento entre o Cerrado e o Chaco. Lagartos do gênero
423 Tropidurus Wied-Neuwied, 1825 do Cerrado são mais relacionados ao Pantanal (Carvalho et al.,
424 2013). Entretanto, análises de cladograma de áreas (Análise de Endemicidade Parcimoniosa - PAE 47
425 e Análise Cladística de Distribuição e Endemismo - CADE), utilizadas nestes trabalhos, devem ser
426 interpretadas com cautela (especialmente a PAE por não consideram eventos históricos), podendo
427 refletir apenas similaridades ecológicas atuais (Brooks & Van Veller, 2003; ver detalhes em
428 Werneck, 2011). As diferenças encontradas no grau de relacionamento entre áreas biogeográficas
429 podem ser atribuídas ao fato de que grupos taxonômicos distintos podem responder de forma
430 diferente a processos que moldaram os padrões de distribuição atualmente observados. Outro
431 problema é a falta de padronização no esquema de classificação de unidades biogeográficas (Sigrist
432 & Carvalho, 2009).
433 O resultado estatisticamente não significativo para a segunda predição do modelo
434 vicariante na análise de elementos bióticos, tanto com células de 1°X1° como 2°X2°, sugere que
435 espécies taxonomicamente próximas estão distribuídas homogeneamente nos elementos bióticos,
436 indicando que processos vicariantes podem ter sido responsáveis pelos padrões atualmente
437 observados. Entretanto, no teste da segunda predição para células de 1°X1° utilizamos dois gêneros
438 (compostos por quatro espécies) dos quais apenas um gênero possuía espécies em elementos
439 bióticos distintos (Apêndice 2), conferindo grande incerteza aos resultados obtidos. No caso do
440 teste da segunda predição do modelo vicariante com células de 2°X2° a maioria das espécies
441 utilizadas pertencem a famílias cujos representantes são relativamente pequenos em tamanho
442 (e.g., Gymnophthalmidae, Dactyloidae, Tropiduridae, Sphaerodactylidae e Liolemidae; Apêndice 2).
443 Estas espécies poderiam ser mais facilmente influenciadas por eventos vicariantes de menor
444 magnitude por apresentar fatores intrínsecos, como menor capacidade de movimentação se
445 comparadas com vertebrados que possuem maior porte (Hillman et al., 2014; Estrada et al., 2015).
446 A escala espacial maior das células de 2°X2° de tamanho também podem favorecer a detecção de
447 padrões biogeográficos.
448 Lacunas de dados é um fator que influencia o resultados das análises (Dolores et al., 2009).
449 Esta lacuna foi especialmente observada para determinadas porções da BRP influenciando as
450 diferenças observadas nos resultados com diferentes tamanhos de células. A utilização de células 48
451 de maior tamanho tem sido apontada como mais adequada para reconhecer padrões gerais quando
452 há poucos dados ou registros espacialmente dispersos (Dolores et al., 2009). A utilização de células
453 pequenas pode introduzir ruído no caso de amostragens insuficientes, dificultando o
454 reconhecimento dos elementos bióticos (Hausdorf & Hennig , 2003). Em contrapartida, células
455 muito grandes podem dificultar o reconhecimento de padrões de distribuição restritos (Szumik et
456 al., 2002; Dolores et al., 2009). Considerando o conjunto de dados utilizados para lagartos,
457 avaliamos que os grids com células de 2°X2° parecem ter fornecido uma resposta mais satisfatória.
458 As duas análises aqui utilizadas permitiram reconhecer agrupamentos de espécies de lagartos com
459 distribuições que se ajustam às ecorregiões definidas por Olson et al. (2001) e outras que possuem
460 correspondência com mais de uma ecorregião. O compartilhamento de distintas ecorregiões por
461 elementos bióticos e áreas de endemismo pode refletir um padrão biogeográfico natural mais
462 complexo (Dolores et al., 2009), especialmente em regiões com elevada heterogeneidade da
463 paisagem, como discutido acima.
464 A grande sobreposição dos elementos bióticos e das áreas de endemismo identificadas no
465 presente estudo na região da sub-bacia do Paraguai (Fig. 7) indica que planaltos que margeiam o
466 Pantanal representam importantes unidades biogeográficas para lagartos da BRP, por
467 apresentarem componentes bióticos próprios. Um destes componentes bióticos esta localizado no
468 planalto dos Guimarães no nordeste da BRP, que já foi apontada por Mello et al. (2015) como tendo
469 alta prioridade para conservação de répteis Squamata endêmicos do Cerrado. A formação geológica
470 da planície de inundação do Pantanal pode não ter representado um evento vicariante para
471 lagartos, porém as condições ecológicas presentes atualmente na planície (e.g. pulso de inundação,
472 regime pluviométrico, etc.) poderiam limitar a persistência de alguns taxa, funcionando como
473 barreira de dispersão, selecionando aquelas espécies que possuem melhores adaptações ao regime
474 de inundação. Para outros taxa, estas condições ecológicas poderiam favorecer a movimentação
475 ou expansão da área de vida tornando o Pantanal um corredor para a colonização de outras áreas,
476 como no caso de espécies que possuem ampla distribuição nas formações abertas da América do 49
477 Sul [e.g. Phyllopezus pollicaris (Spix, 1825), Iguana iguana (Linnaeus, 1758), Polychrus acutirostris
478 Spix, 1825, Micrablepharus maximiliani (Reinhardt & Luetken, 1862), Ameiva ameiva (Linnaeus,
479 1758)]. Fjeldså (1994), estudando aves, sugere que extensas áreas alagáveis possuem um papel
480 menor como centros de diversificação, atuando mais intensivamente como “museus” que
481 acumulariam ao longo do tempo, grande quantidade de espécies, possivelmente de diferentes
482 grupos filogenéticos. O maior volume de dados para a região da sub-bacia do Paraguai, se
483 comparado a outras regiões da BRP, também é um fator que pode ter influenciado a identificação
484 de componentes bióticos sobrepostos, considerando que áreas melhores amostradas podem ter
485 sua biota melhor representada.
486 Os resultados das análises de elementos bióticos e de endemicidade sugerem que o rio
487 Paraguai atuou fracamente, tanto como barreira vicariante, quanto na dispersão de lagartos. Para
488 mamíferos, a influência do rio Paraguai como barreira também foi considerada fraca para três
489 famílias de roedores (D’Elía et al., 2008), mas parece ter exercido importante papel para outras
490 famílias de roedores e pequenos felinos (Johnson et al., 1999b; D’Elía et al., 2008; Giarla & Jansa,
491 2014). Os lagartos Tropidurus guarani Alvarez, Cei & Scolaro, 1994 e T. spinulosus (Cope, 1862)
492 ocorrem em margens opostas do rio Paraguai (a oeste e leste, respectivamente). Ambas pertencem
493 ao mesmo clado, apesar de não serem espécies-irmãs (Frost et al., 2001), sugerindo que o rio
494 Paraguai pode ter atuado como barreira responsável pela diferenciação entre as duas espécies.
495 A história geológica relativamente recente do Pantanal, com estabilidade climática
496 supostamente atingida entre 12 e 13 mil anos antes do presente (Ab’Saber, 1988), pode ser um
497 fator que contribui para o baixo nível local de endemismo. A instabilidade ambiental no Pantanal,
498 gerada, principalmente, por fatores hídricos como o regime de chuvas e pulso de inundação,
499 também pode atuar limitando a especiação (MacArthur, 1955; Fjeldså & Lovett, 1997; Fjeldså et al.,
500 1999). A combinação destes fatores, pouca idade geológica (Stephens & Wiens, 2003) e
501 instabilidade ambiental (Fjeldså & Lovett, 1997), poderia exercer papel ainda mais intenso sobre a
502 extinção, padrões de movimentação e de extensão de área de vida das espécies do que sobre a 50
503 especiação. A escassez de espécies endêmicas de lagartos na BRP e a sobreposição de componentes
504 bióticos em áreas de planalto que margeiam o Pantanal, poderiam ser padrões influenciados por
505 esta condição de barreira exercida pelo Pantanal. Portanto, a combinação de fatores históricos,
506 fatores ecológicos e intrínsecos dos lagartos (e.g. capacidade de dispersão), parece ter influenciado
507 o padrão de distribuição observado para este grupo na BRP.
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810
811 INFORMAÇÕES DE APOIO
812 Informações de apoio podem ser encontradas na versão online deste artigo.
813 Apêndice 1 Lista das espécies de lagartos registrados na Bacia do Rio Paraguai com indicação das 814 fontes dos dados.
815 Apêndice 2 Lista das espécies de lagartos registradas na Bacia do Rio Paraguai com indicação do 816 padrão de distribuição na bacia.
817 Apêndice 3 Mapa com pontos de ocorrência das espécies de lagartos (Registros) na Bacia do Rio 818 Paraguai (BRP), com indicação dos principais rios, limites geopolíticos de países e elevação, em 819 metros. 64
820 APÊNDICE 1
821 Lista das espécies de lagartos registrados na Bacia do Rio Paraguai com indicação das fontes dos 822 dados.
Taxa Fonte dos dados ANGUIMORPHA Anguidae 1. Ophiodes fragilis (Raddi, 1826) MZUSP; Cacciali & Scott (2012); Ávila et al. (2013)
2. Ophiodes intermedius Cruz et al. (1992); Álvarez et al. (1995); Dirksen & De la Boulenger, 1894 Riva (1999); Fitzgerald et al. (1999); Álvarez et al. (2009); Cano & Leynaud (2009); Cacciali & Scott (2012); Ávila et al. (2013) 3. Ophiodes striatus (Spix, 1825) UFMT; Uetanabaro et al., 2007; Silva Jr. et al., 2009; Cacciali & Scott, 2012 4. Ophiodes vertebralis Bocourt, Ávila et al. (2013) 1881 GEKKOTA Gekkonidae 5. Lygodactylus wetzeli (Smith, CEUCH; CHUNB; MZUSP; UFMT; ZUEC-REP; González Martin & Swain, 1977) (1998); Dirksen & De la Riva (1999); Uetanabaro et al. (2007) Phyllodactylidae 6. Garthia gaudichaudii (Duméril Kluge (1964) & Bibron, 1836) 7. Homonota fasciata (Duméril & Kluge (1964); González (1998); Dirksen & De la Riva Bibron, 1836) (1999); Fitzgerald et al. (1999); Leynaud & Bucher (2005); Kacoliris et al. (2006); Etchepare et al. (2011); Ávila et al. (2013) 8. Homonota rupicola Cacciali, Cacciali et al. (2007); Cabral & Weiler (2014) Ávila & Bauer, 2007 9. Phyllopezus pollicaris (Spix, CEUCH; CHUNB; IBSP; MHNCI; MZUSP; UFMT; ZUEC-REP; 1825) ZUFMS; Cei (1993); González (1998); Dirksen & De la Riva (1999); Leynaud & Bucher (2005); Kacoliris et al. (2006); Silva Jr. et al. (2009); Souza et al. (2010); Ávila et al. (2013); Cabral & Weiler (2014) 10. Thecadactylus solimoensis UFMT Bergmann & Russell, 2007 Sphaerodactylidae 11. Coleodactylus brachystoma CEUCH; CHUNB; MZUSP; UFMT; ZUFMS; Silva Jr. et al. (Amaral, 1935) (2009) 12. Gonatodes hasemani Griffin, UFMT 1917 13. Gonatodes sp. UFMT 14. Gonatodes humeralis CEUCH; CHUNB; MZUSP; UFMT; ZUFMS; Ávila-Pires (Guichenot, 1855) (1995) 65
IGUANIA Dactyloidae 15. Norops brasiliensis (Vanzolini Souza et al. (2010) & Williams, 1970) 16. Norops fuscoauratus UFMT (D’Orbigny, 1837) 17. Norops meridionalis (Boettger, CHUNB; MZUSP; UFMT; ZUFMS; Uetanabaro et al. 1885) (2007); Silva Jr. et al. (2009); Motte & Cacciali (2009); Souza et al. (2010) Hoplocercidae 18. Hoplocercus spinosus Fitzinger, CHUNB; MZUSP; UFMT; ZUEC-REP; ZUFMS; Ávila-Pires 1843 (1995); Silva Jr. et al. (2009) Iguanidae 19. Iguana iguana (Linnaeus, CHUNB; HCPAP; MZUSP; UFMT; ZUEC-REP; ZUFMS; 1758) Dirksen & De la Riva (1999); Souza et al. (2010); Cabral & Weiler (2014) Liolaemidae 20. Liolaemus alticolor Barbour, Dirksen & De la Riva (1999) 1909 21. Liolaemus chacoensis Shreve, Cruz et al. (1992); Fitzgerald et al. (1999); Leynaud & 1948 Bucher (2005); Kacoliris et al. (2006); Aguilar-Kirigin & Ocampo (2011); Ávila et al. (2013); 22. Liolaemus orientalis Müller, Ávila et al. (2013) 1924 23. Liolaemus signifer (Duméril & Dirksen & De la Riva (1999) Bibron, 1837) Polychrotidae 24. Polychrus acutirostris Spix, CEUCH; CHUNB; HCPAP; IBSP; MHNCI; MZUSP; UFMT; 1825 ZUFMS; Cei (1993); Dirksen & De la Riva (1999); Kacoliris et al. (2006); Álvarez et al. (2009); Silva Jr. et al. (2009); Ávila et al. (2013); Cabral & Weiler (2014) 25. Polychrus liogaster Boulenger, UFMT 1908 Tropiduridae 26. Plica umbra (Linnaeus, 1758) UFMT 27. Stenocercus caducus (Cope, AMNH; CEUCH; CHUNB; MZUSP; UFMT; USNM; ZUEC- 1862) REP; ZUFMS; González (1998); Dirksen & De la Riva (1999); Torres-Carvajal (2005); Torres-Carvajal (2007); Uetanabaro et al. (2007); Silva Jr. et al. (2009); Núñez (2012); Ávila et al. (2013); Cabral & Weiler (2014) 28. Stenocercus doellojuradoi Cruz et al. (1992); Fitzgerald et al. (1999); Leynaud & (Freiberg, 1944) Bucher (2005); Kacoliris et al. (2006); Torres-Carvajal (2007) 29. Stenocercus marmoratus Dirksen & De la Riva (1999); Torres-Carvajal (2007); Ávila (Duméril & Bibron, 1837) et al. (2013) 66
30. Stenocercus roseiventris Dirksen & De la Riva (1999); Torres-Carvajal (2007); Ávila D’Orbigny in Duméril & Bibron, et al. (2013) 1837 31. Stenocercus sinesaccus Torres- MZUSP; UFMT Carvajal, 2005 32. Stenocercus sp. UFMT 33. Tropidurus etheridgei Cei, CHUNB; IBSP; MZUSP; UFMT; Cruz et al. (1992); González 1982 (1998); Dirksen & De la Riva (1999); Fitzgerald et al. (1999); Leynaud & Bucher (2005); Kacoliris et al. (2006); Ávila et al. (2013); Cabral & Weiler (2014) 34. Tropidurus guarani Álvarez, CEUCH; CHUNB; HCPAP; IBSP; MHNCI; MZUSP; UFMT; Cei & Scolaro, 1994 ZUEC-REP; ZUFMS; Álvarez et al. (1994); Frost et al. (1998); Bursey & Goldberg (2004); Uetanabaro et al. (2007); Silva Jr. et al. (2009); Souza et al. (2010); Cabral & Weiler (2014) 35. Tropidurus itambere CHUNB; MZUSP; UFMT; ZUFMS Rodrigues, 1987 36. Tropidurus melanopleurus Dirksen & De la Riva (1999); Ávila et al. (2013) Boulenger, 1902 37. Tropidurus montanus MZUSP Rodrigues, 1987 38. Tropidurus oreadicus CHUNB; MZUSP; UFMT Rodrigues, 1987 39. Tropidurus spinulosus (Cope, Cruz et al. (1992); Frost et al. (1998); González (1998); 1862) Dirksen & De la Riva (1999); Fitzgerald et al. (1999); Leynaud & Bucher (2005); Kacoliris et al. (2006); Álvarez et al. (2009); Ávila et al. (2013) 40. Tropidurus torquatus (Wied- CHUNB; IBSP; MZUSP; UFMT; ZUEC-REP; Álvarez et al. Neuwied, 1820) (1995); Álvarez et al., (2009); Silva Jr. et al. (2009); Ávila et al. (2013); Cabral & Weiler (2014) LACERTOIDEA Gymnophthalmidae 41. Alopoglossus angulatus UFMT (Linnaeus, 1758) 42. Bachia bresslaui (Amaral, CHUNB; MZUSP; UFMT; McDiarmid & Foster (1987); Silva 1935) Jr. et al. (2009); Cacciali (2010) 43. Bachia cacerensis Castrillon & ZUEC-REP Strüssmann, 1998 44. Bachia didactyla Freitas, UFMT Strüssmann, Carvalho, Kawashita-Ribeiro & Mott, 2011 45. Bachia dorbignyi (Duméril & UFMT; González (1998) Bibron, 1839) 46. Cercosaura eigenmanni UFMT (Griffin, 1917) 67
47. Cercosaura ocellata Wagler, CHUNB; MZUSP; UFMT; ZUEC-REP; ZUFMS; Uetanabaro 1830 et al. (2007); Silva Jr. et al. (2009); Cacciali (2010); Souza et al. (2010); Smith et al. (2011); Núñez (2012) 48. Cercosaura parkeri Ruibal, CEUCH; CHUNB; MZUSP; UFMT; UMMZ; ZUEC-REP; 1952 ZUFMS; Cei (1993); Barreto et al. (2012) 49. Cercosaura schreibersii ANSP; CHUNB; MHNCI; MZUSP; ZUFMS; Cruz et al. Wiegmann, 1834 (1992); Cei (1993); Álvarez et al. (1995); Dirksen & De la Riva (1999); Fitzgerald et al. (1999); Álvarez et al. (2009); Cano & Leynaud (2009); Silva Jr. et al. (2009); Cacciali (2010); Smith et al. (2011); Cabral & Weiler (2014)
50. Colobosaura modesta CHUNB; MZUSP; UFMT; ZUEC-REP; ZUFMS; Ávila-Pires (Reinhardt & Luetken, 1862) (1995); Uetanabaro et al. (2007); Silva Jr. et al. (2009); Cacciali (2010) 51. Iphisa elegans Gray, 1851 UFMT 52. Micrablepharus atticolus CHUNB; MZUSP; UFMT; ZUFMS Rodrigues, 1996 53. Micrablepharus maximiliani CEUCH; CHUNB; HCPAP; IBSP; MZUSP; UFMT; ZUEC-REP; (Reinhardt & Luetken, 1862) ZUFMS; González (1998); Dirksen & De la Riva (1999); Uetanabaro et al. (2007); Silva Jr. et al. (2009); Cacciali (2010); Smith et al. (2011) 54. Vanzosaura rubricauda CHUNB; CZPLT-H; FLI; FML; HCPAP; MACN; MNHNP; (Boulenger, 1902) MTR; MZUSP; ZUFMS; Cruz et al. (1992); Cei (1993); González (1998); Dirksen & De la Riva (1999); Fitzgerald et al. (1999); Kacoliris et al. (2006); Torres-Carvajal (2007); Silva Jr. et al. (2009); Cacciali (2010); Smith et al. (2011); Ávila et al. (2013)
Teiidae 55. Ameiva ameiva (Linnaeus, CEUCH; CHUNB; HCPAP; MHNCI; MZUSP; UFMT; ZUFMS; 1758) Cruz et al. (1992); Ávila-Pires (1995); González (1998); Dirksen & De la Riva (1999); Fitzgerald et al. (1999); Leynaud & Bucher (2005); Kacoliris et al. (2006); Uetanabaro et al. (2007); Álvarez et al. (2009); Silva Jr. et al. (2009); Souza et al. (2010); Ávila et al. (2013); Cabral & Weiler (2014)
56. Ameiva sp.1 CHUNB; UFMT 57. Ameiva sp.2 ZUFMS 58. Ameivula abalosi (Cabrera, HCPAP; UFMT; ZUFMS; Cabrera (2012); Ávila et al. 2012) (2013); Cabral & Weiler (2014) 59. Ameivula ocellifera (Spix, CHUNB; MZUSP; UFMT; ZUFMS; Cruz et al. (1992); 1825) Álvarez et al. (1995); González (1998); Dirksen & De la Riva (1999); Fitzgerald et al. (1999); Leynaud & Bucher (2005); Kacoliris et al. (2006); Silva Jr. et al. (2009); Harvey et al. (2012) 60. Contomastix lacertoides Dirksen & De la Riva (1999); Ávila et al. (2013) (Duméril & Bibron, 1839) 68
61. Contomastix vittata Harvey et al. (2012) (Boulenger, 1902) 62. Dracaena paraguayensis CEUCH; IBSP; MZUSP; UFMT; ZUEC-REP; Scott & Cacciali Amaral, 1950 (2011); Cabral & Weiler (2014) 63. Kentropyx altamazonica UFMT (Cope, 1876) 64. Kentropyx calcarata Spix, 1825 UFMT; ZMB; Ávila-Pires (1995); Dirksen & De la Riva (1999) 65. Kentropyx paulensis Boettger, CHUNB; MCZ; MZUSP; UFMT 1893 66. Kentropyx vanzoi Gallagher & CHUNB; MZUSP; UFMT; ZUEC-REP Dixon, 1980 67. Kentropyx viridistriga BM; MCZ; ZMH; Cruz et al. (1992); Álvarez et al. (1995); Boulenger, 1894 Fitzgerald et al. (1999); Álvarez et al. (2009); Cano & Leynaud (2009); Harvey et al. (2012); Ávila et al. (2013) 68. Kentropyx aff. viridistriga CEUCH; MZUSP; UFMT; ZUFMS 69. Salvator duseni (Lönnberg in MHNP Lönnberg & Andersson, 1910) 70. Salvator merianae (Duméril & CHUNB; MHNCI; MNRJ; MZUSP; UFMT; ZUFMS; González Bibron, 1839) (1998); Uetanabaro et al. (2007); Álvarez et al. (2009); Cano & Leynaud (2009); Silva Jr. et al. (2009); Souza et al. (2010); Núñez (2012); Ávila et al. (2013)
71. Salvator rufescens (Günther, Cruz et al. (1992); González (1998); Dirksen & De la Riva 1871) (1999); Fitzgerald et al. (1999); Leynaud & Bucher (2005); Kacoliris et al. (2006); Ávila et al. (2013) 72. Teius oculatus (D’Orbigny & Álvarez et al. (1995); Álvarez et al. (2009); Cano & Bibron, 1837) Leynaud (2009); Núñez (2012); Ávila et al. (2013) 73. Teius teyou (Daudin, 1802) CEUCH; CHUNB; MZUSP; ZUFMS; Cruz et al. (1992); González (1998); Dirksen & De la Riva (1999); Fitzgerald et al. (1999); Leynaud & Bucher (2005); Kacoliris et al. (2006); Álvarez et al. (2009); Souza et al. (2010); Harvey et al. (2012); Ávila et al. (2013) 74. Tupinambis quadrilineatus CHUNB; MNRJ; UFMT; Silva Jr. et al. (2009) Manzani & Abe, 1997 75. Tupinambis teguixin (Linnaeus, CHUNB; MZUSP; UFMT; Álvarez et al. (1995); Dirksen & 1758) De la Riva (1999) SCINCOMORPHA Mabuyidae 76. Aspronema dorsivittatum CHUNB; MZUSP; ZUEC-REP; ZUFMS; Cei (1993); Dirksen & (Cope, 1862) De la Riva (1999); Álvarez et al. (2009); Cano & Leynaud (2009); Silva Jr. et al. (2009); Núñez (2012); Ávila et al. (2013) 77. Copeoglossum CEUCH; CHUNB; KU; MZUSP; UFMT; ZUFMS; Ávila-Pires nigropunctatum (Spix, 1825) (1995); Uetanabaro et al. (2007) 69
78. Manciola guaporicola (Dunn, CEUCH; CHUNB; MHNCI; MPEG; MZUSP; UFMT; ZUFMS; 1935) Ávila-Pires (1995); Uetanabaro et al. (2007); Souza et al. (2010); Cabral & Weiler (2014) 79. Notomabuya frenata (Cope, CEUCH; CHUNB; HCPAP; MZUSP; UFMT; ZUFMS; Cruz et 1862) al. (1992); Cei (1993); Álvarez et al. (1995); González (1998); Dirksen & De la Riva (1999); Fitzgerald et al. (1999); Kacoliris et al. (2006); Uetanabaro et al. (2007); Álvarez et al. (2009); Silva Jr. et al. (2009); Souza et al. (2010); Ávila et al. (2013); Cabral & Weiler (2014)
80. Varzea bistriata (Spix, 1825) MZUSP; Dirksen & De la Riva (1999); Silva Jr. et al. (2009)
Acrônimo Instituição AMNH American Museum of Natural History, Nova Iorque, Estados Unidos da América ANSP Academy of Natural Sciences of Philadelphia, Filadélfia, Estados Unidos da América BMNH British Museum of Natural History, Londres, Reino Unido
CEUCH Seção de Herpetologia da Coleção Zoológica de Referência da Universidade Federal de Mato Grosso do Sul, Corumbá, Mato Grosso do Sul, Brasil CHUNB Coleção Herpetológica da Universidade de Brasília, Brasília, Distrito Federal, Brasil CZPLT-H Colección Zoológica de Para La Tierra - Herpetologia, Reserva Natural Laguna, Paraguai FML Instituto de Herpetologia, Fundación Miguel Lillo, San Miguel de Tucuman, Tucuman, Argentina HCPAP Coleção de Vertebrados da Empresa Brasileira de Pesquisa Agrapecuária (EMBRAPA) - Herpetologia, Corumbá, Mato Grasoos do sul, Brasil IBSP Coleção Herpetológica do Instituto Butantã, São Paulo, São Paulo, Brasil KU KU Biodiversity Institute & Natural History Museum, Kansas, Kansas, Estados Unidos da América MACN Museo Argentino de Ciencias Naturales, Buenos Aires, Argentina MCZ Museum of Comparative Zoology, Universidade de Harvard, Cambridge, Massachusetts, Estados Unidos da América MHNCI Museu de História Natural Capão da Imbuia, Curitiba, Paraná, Brasil MHNP Muséum National d'Histoire Naturelle, Paris, França MNRJ Museu Nacional, Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brasil MPEG Museu Paraense Emílio Goeldi, Belém, Pará, Brasil 70
MTR Laboratório de Herpetologia da Universidade de São Paulo (USP), São Paulo, São Paulo, Brasil MZUSP Museu de Zoológia da Universidad de São Paulo, São Paulo, São Paulo, Brasil UFMT Coleção Zoológica da Universidade Federal de Mato Grosso - Répteis, Cuiabá, Mato Grosso, Brasil UMMZ University of Michigan Museum of Zoology, Ann Arbor, Michigan, Estados Unidos da América USNM National Museum of Natural History, Smithsonian Institution, Washington, DC, Estado Unidos da América ZMB Museum für Naturkunde, Berlin, Alemanha ZMH Zoologiches Museum Hamburg, Hamburg, Alemanha ZUEC-REP Museu de Zoologia da Universidade de Campinas - Répteis, Campinas, São Paulo, Brasil ZUFMS Coleção Zoológica de Referência da Universidade Federal de Mato Grosso do Sul, Campo Grande, Mato Grosso do Sul, Brasil
Citação Referência Aguilar-Kirigin & Ocampo Aguilar-Kirigin, A.J. & Ocampo, M. (2011) Ampliación de (2011) la distribución de Liolaemus chacoensis (Shreve, 1948) (Iguania: Liolaemidae) en el Chaco boliviano. Kempffiana, 7, 39-40.
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823 74
824 APÊNDICE 2
825 Lista das espécies de lagartos registrados na Bacia do Rio Paraguai (BRP) com indicação das espécies 826 que compuseram os elementos bióticos (EB) identificados pela análise de elementos bióticos e 827 áreas de consenso (set) obtidos com a análise de endemicidade, para grids de células de 1°X 1° e 828 2°X2°. Estão indicadas as aspécies registradas na planície de inundação do Pantanal (PTN). Espécies 829 utilizadas no teste da segunda predição do modelo vicariante da análise de elementos bióticos para 830 células de 1°X 1° estão indicadas com “1°” e com células 2°X2° estão indicadas com “2°”.Espécies que 831 não estão assinaladas para nenhum elemento biótico compõem o elemento ruído. BE1: elemento 832 biótico 1; BE2: elemento biótico 2; BE3: elemento biótico 3; BE4: elemento biótico 4; BE5: elemento 833 biótico 5; set 0: conjunto 0 das áreas de consenso; set 1: conjunto 1 das áreas de consenso; set 2: 834 conjunto 2 das áreas de consenso; set 3: conjunto 3 das áreas de consenso; set 4: conjunto 4 das 835 áreas de consenso; set 5: conjunto 5 das áreas de consenso.
Taxa PTN EB set Grid 1°x1° Grid 2°x2° Grid 1°x1° Grid 2°x2° ANGUIMORPHA Anguidae 1. Ophiodes fragilis (Raddi, 1826)
2. Ophiodes intermedius Boulenger, set 2; set 5 1894 3. Ophiodes striatus (Spix, 1825) set 3
4. Ophiodes vertebralis Bocourt, 1881 GEKKOTA Gekkonidae 5. Lygodactylus wetzeli (Smith, X set 0 Martin & Swain, 1977) Phyllodactylidae 6. Garthia gaudichaudii (Duméril & Bibron, 1836) 7. Homonota fasciata (Duméril & set 2 Bibron, 1836) 8. Homonota rupícola Cacciali, Ávila BE5 & Bauer, 2007 9. Phyllopezus pollicaris (Spix, 1825) X set 0; set 4
10. Thecadactylus solimoensis BE1 BE1 Bergmann & Russell, 2007 Sphaerodactylidae 11. Coleodactylus brachystoma X set 0 set 1 (Amaral, 1935) 12. Gonatodes hasemani2° Griffin, BE1 BE1 1917 75
13. Gonatodes aff. hasemani2° X BE2
14. Gonatodes humeralis (Guichenot, X set 1 set 1 1855) IGUANIA Dactyloidae 15. Norops brasiliensis (Vanzolini & X Williams, 1970) 16. Norops fuscoauratus2° (D’Orbigny, BE1 set 1 1837) 17. Norops meridionalis2° (Boettger, X BE4 set 0 set 1; set 3 1885) Hoplocercidae 18. Hoplocercus spinosus Fitzinger, X set 0 set 1 1843 Iguanidae 19. Iguana iguana (Linnaeus, 1758) X
Liolaemidae 20. Liolaemus alticolor Barbour, 1909
21. Liolaemus chacoensis1°, 2° Shreve, set 2 1948 22. Liolaemus orientalis Müller, 1924 BE2 BE3
23. Liolaemus signifer1°, 2° (Duméril & BE2 BE3 Bibron, 1837) Polychrotidae 24. Polychrus acutirostris Spix, 1825 X set 4
25. Polychrus liogaster Boulenger, BE1 1908 Tropiduridae 26. Plica umbra (Linnaeus, 1758) BE1 BE1
27. Stenocercus caducus (Cope, 1862) X set 4
28. Stenocercus doellojuradoi (Freiberg, 1944) 29. Stenocercus marmoratus (Duméril & Bibron, 1837)
30. Stenocercus roseiventris2° BE3 D’Orbigny in Duméril & Bibron, 1837 31. Stenocercus sinesaccus2° Torres- BE3 BE1 set 3 set 1 Carvajal, 2005 76
32. Stenocercus sp. 2° BE1 set 3
33. Tropidurus etheridgei Cei, 1982 X set 0; set 4
34. Tropidurus guarani2° Alvarez, Cei X BE2 set 3 & Scolaro, 1994 35. Tropidurus itambere Rodrigues, X set 0 set 1 1987 36. Tropidurus melanopleurus Boulenger, 1902 37. Tropidurus montanus Rodrigues, 1987
38. Tropidurus oreadicus2° Rodrigues, X BE4 set 0 set 1 1987 39. Tropidurus spinulosus2° (Cope, X BE5 BE5 set 2; set 4 1862) 40. Tropidurus torquatus2° (Wied- X BE2 set 3 Neuwied, 1820) LACERTOIDEA Gymnophthalmidae 41. Alopoglossus angulatus (Linnaeus, BE1 BE1 1758) 42. Bachia bresslaui (Amaral, 1935) set 1; set 3
43. Bachia cacerensis2° Castrillon & BE2 Strüssmann, 1998 44. Bachia didactyla2° Freitas, BE1 Strüssmann, Carvalho, Kawashita- Ribeiro & Mott, 2011 45. Bachia dorbignyi2° (Duméril & BE1 set 3 Bibron, 1839) 46. Cercosaura eigenmanni (Griffin, BE1 BE1 1917) 47. Cercosaura ocellata Wagler, 1830 X set 3
48. Cercosaura parkeri Ruibal, 1952 X set 0
49. Cercosaura schreibersii X set 4 Wiegmann, 1834 50. Colobosaura modesta (Reinhardt X set 0 set 1; set 3 & Luetken, 1862) 51. Iphisa elegans Gray, 1851 BE1 set 3
52. Micrablepharus atticolus BE4 set 2 set 1 Rodrigues, 1996 77
53. Micrablepharus maximiliani X set 4 (Reinhardt & Luetken, 1862) 54. Vanzosaura rubricauda X set 0; set 4 (Boulenger, 1902) Teiidae 55. Ameiva ameiva (Linnaeus, 1758) X set 4
56. Ameiva cf. parecis BE4 set 2 set 1
57. Ameiva sp. X
58. Ameivula abalosi (Cabrera, 2012) X set 3
59. Ameivula ocellifera (Spix, 1825) X set 0; set 4
60. Contomastix lacertoides (Duméril & Bibron, 1839) 61. Contomastix vittata (Boulenger, BE2 BE3 1902) 62. Dracaena paraguayensis Amaral, X set 1 1950 63. Kentropyx altamazonica1°, 2° BE1 BE1 (Cope, 1876) 64. Kentropyx calcarata Spix, 1825 set 0
65. Kentropyx paulensis Boettger, set 2 set 1 1893 66. Kentropyx vanzoi1°, 2° Gallagher & BE3 BE1 set 3 set 1 Dixon, 1980 67. Kentropyx viridistriga2° Boulenger, X BE5 set 5 1894 68. Kentropyx aff. viridistriga X set 1
69. Salvator duseni (Lönnberg in set 5 Lönnberg & Andersson, 1910) 70. Salvator merianae (Duméril & X BE2 set 3 Bibron, 1839) 71. Salvator rufescens (Günther, X BE5 set 2; set 4 1871) 72. Teius oculatus (D’Orbigny & set 5 Bibron, 1837) 73. Teius teyou (Daudin, 1802) X set 2; set 4
74. Tupinambis quadrilineatus BE4 set 2 set 1 Manzani & Abe, 1997 78
75. Tupinambis teguixin (Linnaeus, X set 1 set 1 1758) SCINCOMORPHA Mabuyidae 76. Aspronema dorsivittatum (Cope, X set 3 1862) 77. Copeoglossum nigropunctatum X set 0 set 1 (Spix, 1825) 78. Manciola guaporicola (Dunn, X set 1; set 3 1935) 79. Notomabuya frenata (Cope, 1862) X BE2 set 4
80. Varzea bistriata (Spix, 1825) BE4 set 0; set 1 set 1 TOTAL 80 38 15 31 19 50 836 79
837 APÊNDICE 3
838
839 Mapa com pontos de ocorrência das espécies de lagartos (Registros) na Bacia do Rio Paraguai (BRP), 840 com indicação dos principais rios, limites geopolíticos de países e elevação, em metros.
80
3. CAPÍTULO 2
“Mudanças climáticas globais e áreas úmidas: Um estudo usando modelagem de distribuição de lagartos (Reptilia, Squamata) no Chaco Úmido e Pantanal, centro da América do Sul”
Manuscrito em preparação para “Biological Conservation”
81
Article type: Full length article (Research paper) – Biological Conservation
Mudanças climáticas globais e áreas úmidas: Um estudo usando modelagem de distribuição de lagartos (Reptilia, Squamata) no Chaco Úmido e Pantanal, centro da América do Sul
Ricardo Alexandre Kawashita-Ribeiroa,b, *, Jacqueline Pimentel Silvaa, Vanda Lúcia Ferreirac,
Cristiano Nogueirad, Christine Strüssmanna,b aPrograma de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação da Biodiversidade, Instituto de
Biociências, Universidade Federal de Mato Grosso, 78060-900, Cuiabá, MT, Brazil bInstituto de Ciências e Tecnologia das Águas, Universidade Federal do Oeste do Pará, 68040-
050, Santarém, PA, Brazil, [email protected] cDepartamento de Biologia, Centro de Ciências Biológicas e da Saúde, Universidade Federal de
Mato Grosso do Sul, 79070-900, Campo Grande, MS, Brazil dLaboratório de Herpetologia, Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo, 04263-000, São
Paulo, SP, Brazil eDepartamento de Ciências Básicas e Produção Animal, Faculdade de Agronomia, Medicina
Veterinária e Zootecnia, Universidade Federal de Mato Grosso, 78060-900, Cuiabá, MT, Brazil
*Autor para correspondência em: Instituto de Ciências e Tecnologia das Águas, Universidade
Federal do Oeste do Pará, 68040-050, Santarém, PA, Brazil,
Endereço de e-mail:[email protected] (R. A. Kawashita-Ribeiro).
Cabeçalho: Mudanças climáticas globais e áreas úmidas
Contagem de palavras do texto: 7768; Contagem de palavras do resumo: 291 82
1 RESUMO
2 Mudanças climáticas globais são eventos biogeográficos históricos naturais. Entretanto, a
3 velocidade com que as mudanças climáticas estão atualmente ocorrendo estão acima do registro
4 histórico e são atribuídas principalmente a emissão de gases de efeito estufa pela ação antrópica.
5 Ecossistemas que dependem da temperatura e precipitação para regular seus processos abióticos
6 e bióticos, como as áreas úmidas, são particularmente sensíveis às alterações ambientais.
7 Identificar modificações na distribuição geográfica de espécies através da modelagem é uma
8 maneira de acessar potenciais impactos das mudanças climáticas. Aqui nós utilizamos as
9 modelagens de distribuições de cinco espécies de lagartos obtidas a partir dos consensos dos
10 algoritmos BIOCLIM, MAXENT, DOMAIN, SVM e GLM, com projeções para variáveis climáticas atuais
11 e para os cenários futuros RCP 2,6 e 8,5, para avaliar potenciais efeitos das mudanças climáticas
12 globais sobre estas espécies e sobre as áreas úmidas de duas ecorregiões no centro da América do
13 Sul, o Chaco Úmido e o Pantanal. Os modelos de distribuição para os cenários futuros indicaram
14 aumento de áreas com maior probabilidade de ocorrência sobre regiões úmidas do Chaco Úmido e
15 Pantanal no cenário RCP 2,6 para duas das cinco espécies e no RCP 8,5 para três espécies. A
16 expansão nas áreas com probabilidade de ocorrência para os cenários futuros poderia estar
17 relacionada a fisiologia ectotérmica do grupo. Entretanto, os modelos não incorporam limitações
18 fisiológicas, na movimentação e a fragmentação do habitat. Considerando que as espécies
19 modeladas não são aquáticas e ocorrem em micro-habitats secos, a ampliação de áreas com
20 probabilidade de ocorrência pode ser consequência da retração das áreas úmidas nas projeções
21 futuras. A fraca predição de alterações hidrológicas nos modelos climáticos globais futuros limita a
22 previsão dos efeitos do aquecimento global, podendo causar subestimação da magnitude dos
23 impactos, especialmente sobre as áreas úmidas.
24 Palavras-chave: Aquecimento global, modelagem de distribuição de espécies, Global Climate
25 Model, ensemble forecasting, Gymnophthalmidae, Squamata, Reptilia
26 83
27 1. Introdução
28 Os atuais padrões de biodiversidade e de distribuição geográfica apresentado pelas
29 espécies foram influenciados por processos históricos, como movimentação de continentes,
30 formação de barreiras de dispersão e mudanças climáticas globais naturais (Crisci et al., 2006). Estes
31 processos ocorreram de forma lenta e gradual, selecionando organismos mais adaptados
32 (Schneider & Root, 1998). Apesar das mudanças climáticas globais serem processos naturais, as
33 atuais modificações no clima estão ocorrendo em velocidade nunca antes presenciada na história
34 evolutiva da Terra (Ackerly et al., 2010). Enquanto a taxa natural histórica de aquecimento global é
35 da ordem de 0,5 °C e 1 °C a cada mil anos, a taxa de aquecimento global contemporâneo está entre
36 0,5 °C e 0,9 °C a cada cem anos (Stouffer et al., 1994; IPCC, 2007).
37 As rápidas mudanças climáticas globais são atribuídas a alterações antrópicas,
38 principalmente aquelas relacionadas à elevada emissão de gases de efeito estufa (IPCC, 2007;
39 2014). Estas mudanças climáticas são consideradas as principais ameaças à integridade de
40 ecossistemas em ampla escala (Hulme, 2005; McCarty, 2001), pois afetam não somente a
41 temperatura, mas também a pluviosidade, evapotranspiração, ventos, nível dos oceanos, etc.
42 (Hulme, 2005). O aumento da temperatura e alterações no regime pluviométrico podem causar
43 consequências negativas sobre diversos aspectos da biologia das espécies e modificar processos
44 ecológicos em ecossistemas (McCarty, 2001).
45 Ecossistemas altamente dependentes da temperatura e precipitação para a regulação de
46 seus processos abióticos e bióticos, como as áreas úmidas (Birdgham et al., 1995; Dawson et al.,
47 2003; Erwin, 2009; Mulholland et al., 1997), são especialmente frágeis frente as mudanças
48 climáticas futuras (Winter, 2000; IPCC, 2001). Importantes serviços ambientais podem ser afetados,
49 como o suporte de material sedimentar, ciclagem de nutrientes, armazenamento de carbono,
50 regulação climática local, recarga de águas subterrâneas, purificação da água e produção de
51 alimentos, entre outros (Millennium Ecosystem Assessment, 2005). Apesar da ampla distribuição
52 das áreas úmidas no mundo, com extensão estimada superior a 12 milhões de km2 (Millennium 84
53 Ecosystem Assessment, 2005), os efeitos futuros das mudanças climáticas globais sobre elas ainda
54 são incertos (IPCC, 2001).
55 Impactos potenciais relacionados às alterações climáticas foram relatados ou previstos para
56 áreas úmidas na Ásia (Erwin, 2009), Europa (Dawson et al., 2003), América do Norte (Burkett &
57 Kusler, 2000; Erwin, 2009; Johnson et al., 2005; McMenamin et al., 2008; Poiani & Johnson, 1991)
58 e América do Sul (Marengo et al., 2010). Na América do Sul, duas das maiores áreas úmidas do
59 continente, as ecorregiões do Chaco Úmido (ou Chaco Oriental) e do Pantanal (Adámoli, 1999),
60 estão localizadas na bacia hidrográfica do Prata, que foi apontada como altamente sensível à
61 variações na precipitação, tornando-a vulnerável as alterações climáticas (Berbery & Barros, 2002).
62 Uma forma de monitorar os impactos de mudanças climáticas é através do mapeamento e
63 acompanhamento da distribuição das espécies (Guisan & Zimmermann, 2000; McCarty, 2001).
64 Entretanto, amostragens em campo, geralmente, demandam longos períodos e dependem de
65 logística elaborada em locais mais isolados, que influencia no custo e tempo para execução. A
66 utilização de modelos de distribuição de espécies é uma maneira de minimizar estes vieses. Dados
67 ambientais, modelados a partir de cenários sócio-econômicos futuros, possibilitam estimar o efeito
68 das mudanças climáticas globais sobre a distribuição das espécies (Guisan & Thuiller, 2005; Guisan
69 & Zimmermann, 2000; Ackerly et al., 2010).
70 Populações podem responder de maneira distinta aos efeitos potenciais das mudanças
71 climáticas globais: enquanto algumas espécies podem aumentar suas abundâncias e áreas de
72 distribuição, outras podem se tornar mais vulneráveis à extinção (IPCC, 2001). Espécies
73 ectotérmicas (que dependem da temperatura do ambiente para a regulação de sua temperatura
74 corporal, como répteis) podem possuir dinâmica, distribuição e abundância mais fortemente
75 correlacionadas com a temperatura ambiental que espécies endotérmicas (Hulme, 2005),
76 tornando-as sensíveis às mudanças climáticas globais. Outra característica dos répteis é que a
77 maioria das espécies possui menor capacidade de dispersão, se comparado com endotérmicos 85
78 (Schneider & Root, 1998; Hillman et al., 2014), o que poderia impossibilitar sua dispersão frente as
79 rápidas alterações climáticas futuras.
80 Diante do cenário de rápidas mudanças climáticas globais, da fragilidade e da incerteza do
81 futuro dos ecossistemas úmidos, o objetivo deste estudo foi utilizar modelos de distribuição de
82 espécies, com projeções de variáveis ambientais atuais e para dois cenários futuros, para avaliar os
83 efeitos potenciais das mudanças climáticas globais sobre espécies de lagartos e sobre as áreas
84 úmidas do Chaco Úmido e Pantanal.
85
86 2. Material e métodos
87 2.1. Área de estudo
88 A área de estudo compreende as áreas úmidas do Chaco Úmido e Pantanal, localizadas na
89 região central da América do Sul, na Bacia do Rio Paraguai (BRP), a segunda maior bacia hidrográfica
90 da América do Sul com área total de drenagem superior a 1,1 milhões km² (Carvalho & Albert, 2011)
91 (Figura 1). Do ponto de vista fitofisiográfico, o Chaco Úmido e Pantanal, estão inseridos na diagonal
92 de formações abertas da América do Sul que inclui Cerrado (incluindo o Pantanal), Florestas
93 Tropicais Sazonalmente Secas e Chaco (Chaco Seco e Chaco Úmido ou Oriental) (Vanzolini, 1963).
94 86
Figura 1. Localização do Chaco Úmido (linhas transversais) e do Pantanal (linhas losangulares) na Bacia do Rio Paraguai (Paraguay River Basin), com indicação dos limites geopolíticos (Country limits) e elevação em metros (Elevation).
95
96 As características climáticas presentes no Cerrado e nas Florestas Tropicais Sazonalmente
97 Secas são semelhantes (Mayle, 2004), com sazonalidade marcada por prolongado período seco (5
98 a 6 meses) e precipitação média anual de 1.500 mm (Gentry, 1995; Klink & Machado, 2005). O
99 Chaco Úmido (ou Chaco Oriental) possui área aproximada de 120 mil km2, com estação seca
100 variando entre 2 e 7 meses, precipitação entre 450 e 1.500 mm e períodos de geada no inverno
101 (Adámoli, 1999; Bucher, 1982; Pennington et al., 2000). Compreende a porção mais úmida da
102 planície chaquenha, com abundância de rios e pântanos e com vegetação predominante de savana
103 parque (Bucher, 1982; Iriondo, 1993). Períodos de inundação ocorrem devido, principalmente, ao 87
104 aporte de grande volume de água no período chuvoso nos rios da região e pela baixa infiltração do
105 solo (Iriondo, 1993). Toda a região do Chaco Úmido é formada por paleocanais, antigos depósitos
106 aluviais e leques aluviais de grandes rios, com provável origem geológica no Holoceno (Iriondo,
107 1993).
108 Inserido no Cerrado e conectado ao Chaco Úmido esta o Pantanal, uma planície inundável
109 com área total superior a 135 mil km2 (Adámoli, 1999; Assine & Soares, 2004; Hamilton et al., 1996;
110 Junk & Cunha, 2005; Junk et al., 2006). No Pantanal o transbordamento anual do rio Paraguai e seus
111 afluentes, aliado à intensa precipitação local durante a estação chuvosa e à baixa declividade do
112 terreno determinam o pulso de inundação anual, previsível e monomodal (Junk & Wantzen, 2004;
113 Junk et al., 1989; 2006; 2011; Resende, 2008).
114
115 2.2. Seleção das espécies
116 Os lagartos utilizados na construção dos modelos foram Cercosaura ocellata Wagler, 1830,
117 C. parkeri Ruibal, 1952, Micrablepharus atticolus Rodrigues, 1996, M. maximiliani (Reinhardt &
118 Luetken, 1862), e Vanzosaura rubricauda (Boulenger, 1902). Estes foram selecionados por
119 apresentarem artigos recentes de revisão taxonômica ou de distribuição geográfica para a maior
120 parte da área de ocorrência das espécies. Nenhuma das espécies é aquática e seus registros de
121 ocorrência nas porções úmidas do Chaco e Pantanal, correspondem a localidades que não são
122 inundadas durante as cheias anuais.
123
124 2.3. Dados de distribuição das espécies
125 Os dados de ocorrência de cada uma das espécies de lagartos selecionadas incluíram
126 registros em toda a área de distribuição conhecida, não se limitando a área de estudos, para que a
127 maior amplitude de variação climática exigida por cada espécie pudesse ser captada pelos modelos.
128 Utilizamos 106 localidades para Cercosaura ocellata, 33 para C. parkeri, 117 para Micrablepharus 88
129 atticolus, 182 para M. maximiliani e 58 para Vanzosaura rubricauda. Os dados foram obtidos em
130 artigos de taxonomia e revisões de distribuição das espécies (84% dos registros), complementados
131 com informações de bancos de dados e/ou material testemunho de sete coleções científicas
132 brasileiras (16% dos registros): CEUCH – Seção de Herpetologia da Coleção Zoológica de Referência
133 da Universidade Federal de Mato Grosso do Sul, Corumbá, Mato Grosso do Sul; CHUNB – Coleção
134 Herpetológica da Universidade de Brasília, Brasília, Distrito Federal; HCPAP – Coleção de
135 Vertebrados da Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária (EMBRAPA)-Herpetologia, Corumbá,
136 Mato Grosso do Sul; MZUSP – Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo, São Paulo, São
137 Paulo; UFMT – Coleção Zoológica da Universidade Federal de Mato Grosso – Répteis, Cuiabá, Mato
138 Grosso; ZUEC – Museu de Zoologia da Universidade de Campinas – Répteis, Campinas, São Paulo;
139 ZUFMS – Coleção Zoológica de Referência da Universidade Federal de Mato Grosso do Sul, Campo
140 Grande, Mato Grosso do Sul.
141 As coordenadas geográficas para cada registro foram obtidas utilizando dados disponíveis
142 nas referências bibliográficas e coleções, sempre que possível, ou recuperadas através do Google
143 Earth versão 6.1 (Google Inc., 2011) ou ArcView 10.1 (ESRI, 2011). Não utilizamos localidades com
144 coordenadas geográficas obtidas em centroides dos municípios ou obtidas em gazetteer para
145 garanti maior precisão possível das variáveis ambientais.
146
147 2.4. Variáveis ambientais
148 Utilizamos 19 variáveis ambientais, com resolução espacial de 0,5°X 0,5°, simuladas a partir
149 do modelo climático global (GCM – Global Climate Model) do CCSM (The Community Climate
150 System Model) com projeções para as variáveis climáticas atuais (utilizando dados entre os anos de
151 1950 e 1999) e para o futuro (projeção entre os anos de 2080 e 2100), que incluem dois cenários
152 de vias de concentração representativas de emissão de gases de efeito estufa (RCP), o cenério RCP
153 2,6 e RCP 8,5, obtidas em Lima-Ribeiro et al. (2015). As variáveis ambientais utilizadas na 89
154 modelagem de espécies de lagartos foram selecionadas através de análise fatorial usando os eixos
155 que explicam a maior parte da variação dos dados. A análise fatorial permite reduzir a
156 dimensionalidade dos dados, selecionando variáveis originais e independentes (Gotelli & Ellison,
157 2013; Walker, 2012). A análise fatorial é semelhante à análise de componentes principais (PCA), no
158 que diz respeito a reduzir o número de variáveis; entretanto, a análise fatorial não cria novas
159 variáveis, utilizando as variáveis originais (Gotelli & Ellison, 2013).
160 Os cenários futuros são nomeados de acordo com a força radioativa, baseados nos gases
161 do efeito estufa e outros agentes (Van Vuuren et al., 2011a). O RCP 2,6 é um cenário otimista, com
162 trajetória de força radioativa na emissão de gases de efeito estufa com pico de emissão em meados
163 de 2030, declinando posteriormente e atingindo estabilização a partir do ano de 2100. Esse modelo
164 prevê mudanças no clima (mudança na temperatura média global de aproximadamente 2ºC em
165 2100) (Meinshausen et al., 2011; Van Vuuren et al., 2011b).
166 O cenário futuro RCP 8,5 representa um cenário pessimista, com alta emissão de gases do
167 efeito estufa, que aumentam consideravelmente e progressivamente ao longo do tempo. A
168 mudança na temperatura média global será de aproximadamente 5ºC em 2100 (Meinshausen et
169 al., 2011; Riahi et al., 2011).
170
171 2.5. Modelagem da distribuição das espécies
172 As modelagens da distribuição das espécies foram realizadas utilizando três algoritmos que
173 consideram apenas registros de presença das espécies (BIOCLIM, distância de Gower – DOMAIN e
174 MAXENT), um algoritmo que considera presenças e pseudo-ausências (Support Vector Machines –
175 SVM) e um que considera presenças e ausências (Generalized Linear Model – GLM). Metade dos
176 pontos de ocorrência de cada espécies foi utilizada para teste (para avaliação) e a outra metade
177 para treino (construção) dos modelos. Dados de ausência das espécies foram simulados 90
178 randomicamente para a América do Sul, para calibrar os algoritmos de modelagem baseados em
179 observações de presença-ausência e pseudo-ausência.
180 Os diferentes modelos gerados para cada algoritmo, para cada espécie, em cada projeção
181 foram utilizados para a confecção de modelos-consenso por espécie/projeção através do critério
182 de conjugação de projeções (ensemble forecasting; Araújo & New, 2006), para maximizar as
183 informações individuais obtidas por cada algoritmo. Para a avaliação dos modelos foram utilizados
184 os valores do cálculo da área sob a curva (AUC). Todas as análises estatísticas e os modelos foram
185 realizados no programa RStudio (2015), utilizando os pacotes estatísticos DISMO (Hijmans et al.,
186 2011), sp (Pebesma & Bivand, 2005), RASTER (Hijmans & Van Etten, 2012), MNORMT (Azzalini &
187 Genz, 2015), PSYCH (Revelle, 2015), PERMUTE (Simpson, 2015), VEGAN (Oksanen et al., 2015) e
188 KERNLAB (Karatzoglou et al., 2004). Os arquivos dos modelos-consenso foram convertidos para o
189 formato shapefile pelo pacote RGDAL (Bivand et al., 2015), exportados para o programa ArcMap
190 10.1 (ESRI, 2011).
191
192 3. Resultados
193 A análise fatorial das variáveis bioclimáticas utilizadas indicou que a maior parte da variação
194 ambiental foi explicada por cinco fatores: Bio 2 – variação da temperatura média [média mensal
195 (temperatura máxima – temperatura mínima)]; Bio 4 – temperatura sazonal (desvio padrão * 100);
196 Bio 10 – temperatura média no quadrimestre mais quente; Bio 14 – precipitação no mês mais seco;
197 Bio 16 – precipitação no quadrimestre mais úmido. Os consensos gerados a partir dos modelos de
198 distribuição de espécies apresentaram AUC médio variando entre 0,709 e 0,868 para as projeções
199 de distribuições atuais, entre 0,758 e 0,902 para as projeções futuras no cenário RCP 2,6 e entre
200 0,729 e 0,883 para o cenário futuro RCP 8,5 (Tabela 1). 91
201 Tabela 1. Valores das médias (M) do cálculo da área sob a curva (AUC), com valores mínimos (Min), 202 máximos (Max) e desvio-padrão (SD), utilizando projeções climáticas atuais e futuras para cenários 203 otimista (RCP 2.6) e pessimista (RCP 8.5), para cinco espécies de lagartos Gymnophthalmidae que 204 ocorrem na Bacia do Rio Paraguai.
AUC Espécies Projeção M Min Max SD Cercosaura ocellata Atual 0,709 0,513 0,904 0,080 RCP 2.6 0,758 0,507 0,940 0,086 RCP 8.5 0,729 0,563 0,858 0,065 Cercosaura parkeri Atual 0,721 0,313 1,000 0,154 RCP 2.6 0,759 0,273 1,000 0,126 RCP 8.5 0,776 0,406 1,000 0,132 Micrablepharus atticolus Atual 0,868 0,525 1,000 0,086 RCP 2.6 0,902 0,642 1,000 0,069 RCP 8.5 0,883 0,603 1,000 0,088 Micrablepharus maximiliani Atual 0,777 0,488 0,954 0,118 RCP 2.6 0,763 0,500 0,961 0,110 RCP 8.5 0,778 0,516 0,962 0,125 Vanzosaura rubricauda Atual 0,790 0,361 1,000 0,155 RCP 2.6 0,822 0,413 1,000 0,147 RCP 8.5 0,784 0,375 1,000 0,146 205
206 Os consensos dos modelos das distribuições atuais dos lagartos indicaram que áreas com
207 maior probabilidade de ocorrência (valores entre 0,8 e 1,0) para a maioria das espécies, com
208 exceção a Vanzosaura rubricauda, não ocorreram em toda a extensão do Chaco Úmido e Pantanal
209 (Figura 2 A, D, G, J e M). A única região que apresentou maior probabilidade de ocorrência para a
210 todas as espécies esta situada na região dos planaltos Taquari-Itiquira a leste do Pantanal.
211 Os modelos de distribuição no cenário futuro RCP 2,6 indicaram aumento de áreas com
212 maior probabilidade de ocorrência para três das cinco espécies, Cercosaura ocellata, C. parkeri e
213 Micrablepharus atticolus (Figura 2 B, E e H), comparado aos modelos de distribuição para as
214 variáveis ambientais atuais. Estas espécies expandiram suas áreas com maior probabilidade de
215 ocorrência sobre o Chaco Úmido e principalmente sobre o Pantanal.
216 Duas espécies, C. ocellata e C. parkeri, aumentaram as áreas com maior probabilidade de
217 ocorrência no cenário futuro RCP 8,5 em comparação aos modelos de distribuição para variáveis
218 atuais (Figura 2 C e F). As demais espécies apresentaram redução em suas áreas de ocorrência 92
219 potencial (Figura 2 I, L e O). Os modelos de distribuição indicaram expansão sobre áreas do Chaco
220 Úmido e Pantanal de três espécies, C. ocellata, C. parkeri e M. maximiliani (Figura 2 C, F e L). As
221 áreas de potencial ocorrência modeladas para o cenário futuro 2,6 apresentaram redução se
222 comparadas aos modelos para o cenário 8,5 para quatro espécies, C. ocellata, C. parkeri, M.
223 atticolus e M. maximiliani (Figura 2 B e C; E e F; H e I; K e L). 93
Figura 2. Consenso dos modelos de distribuição de cinco espécies de lagartos Gymnophthalmidae que ocorrem na Bacia do Rio Paraguai para projeções climáticas atuais (Current; A, D, G, J e M), projeções futuras para o cenário RCP 2,6 (Future, RCP 2.6; B, E, H, K e N) e RCP 8,5 (Future, RCP 2.6; C, F, I, L e O), com indicação dos pontos de ocorrência (Records). Probabilidades de ocorrência indicadas por escala de cinza, sendo que cores mais escuras representam maiores probabilidades.
224 94
225 As áreas com maior probabilidade de ocorrência para C. ocellata no modelo de variáveis
226 ambientais atuais não incluíram áreas no interior do Chaco Úmido e Pantanal (Figura 2 A). Os
227 modelos de distribuição futuros para a espécie em ambos os cenários foram os que exibiram
228 maiores diferenças nas áreas de maior probabilidade de ocorrência entre todas as espécies
229 modeladas (Figura 2 B e C). O modelo para o cenário futuro RCP 2,6 apresentou a maior quantidade
230 de áreas com maior probabilidade de ocorrência para a espécie, expandindo sua distribuição
231 potencial para porções do Chaco Úmido e Pantanal (Figura 2 B). Para o cenário futuro RCP 8,5 as
232 áreas com maior probabilidade de ocorrência incluíram pequenas porções periféricas no norte do
233 Chaco Úmido e sudeste do Pantanal (Figura 2 C).
234 O modelo de variáveis ambientais atuais para C. parkeri incluía áreas com maior
235 probabilidade de ocorrência para o Chaco Úmido e Pantanal (Figura 2 D). O modelo para o cenário
236 futuro RCP 2,6 indicou expansão de áreas de maior probabilidade de ocorrência sobre estas regiões
237 (Figura 2 E). Para o cenário futuro RCP 8,5 as áreas com maior probabilidade de ocorrência
238 abrangeram porções no nordeste do Chaco Úmido e quase a totalidade da área do Pantanal (Figura
239 2 F).
240 Os modelos de distribuição para M. atticolus para variáveis ambientais atuais e para os
241 cenários futuros RCP 2,6 e RCP 8,5 apresentaram poucas diferenças entre eles, tanto em relação à
242 quantidade quanto à distribuição das áreas com maior probabilidade de ocorrência (Figura 2 G, H
243 e I). Entretanto, o modelo de distribuição para o cenário RCP 8,5 foi o que indicou menores áreas
244 de probabilidade de ocorrência, que não incluíram o Chaco Úmido e Pantanal (Figura 2 I).
245 M. maximiliani apresentou modelos de distribuição com redução gradual em suas áreas
246 com maior probabilidade de ocorrência entre os modelos para variáveis ambientais atuais e para
247 os cenários futuros RCP 2,6 e RCP 8,5 (Figura 2 J, K e L). O modelo para variáveis ambientais atuais
248 previram probabilidade de ocorrência para porções periféricas no norte do Chaco Úmido e oeste,
249 norte, leste e sudeste do Pantanal (Figura 2 J). Para o cenário RCP 2,6 houve pequena redução de
250 áreas de probabilidade de ocorrência, principalmente para o Pantanal (Figura 2 K). Para o cenário 95
251 RCP 8,5 houve redução de áreas para o Chaco Úmido, porém expansão sobre o Pantanal (Figura 2
252 L).
253 V. rubricauda apresentou áreas com maior probabilidade de ocorrência no modelo para
254 variáveis ambientais atuais sobre a porção centro-norte do Chaco Úmido e quase todo o Pantanal
255 (Figura 2 M). As áreas com probabilidade de ocorrência nos modelos RCP 2,6 (Figura 2 N) e RCP 8,5
256 (Figura 2 O) apresentaram redução sobre as duas regiões úmidas, sendo as maiores reduções
257 observadas para o cenário RCP 2,6.
258
259 4. Discussão
260 Os valores médios de AUC obtidos para todas as espécies e em todas as projeções sugerem
261 que os modelos gerados são satisfatórios (Swets, 1988). Apesar dos pontos de ocorrência de
262 Cercosaura ocellata na área de estudo pouco coincidirem com as áreas de maior probabilidade de
263 ocorrência geradas pelo modelo para variáveis ambientais atuais, os pontos de ocorrência da
264 espécie para outras regiões da América do Sul apresentaram congruência com as áreas de
265 probabilidade de ocorrência (Apêndice 1).
266 O aumento de áreas de potencial ocorrência nas projeções futuras para três das cinco
267 espécies de lagartos modelados neste estudo, concorda com os resultados obtidos por Araújo et al.
268 (2006) para a maioria das espécies répteis da Europa. O aumento da temperatura média no futuro
269 poderia favorecer a fisiologia ectotérmica dos répteis, sendo que baixas temperaturas poderiam
270 impor maiores limitações que altas temperaturas (Araújo et al., 2006; Brandt, 2012). Entretanto,
271 alguns estudos não suportam a expansão na distribuição geográfica de répteis com o aumento da
272 temperatura média global (Brereton et al., 1995; Gibbons et al., 2000; Sinervo et al., 2010).
273 Características intrínsecas aos lagartos são apontadas como fatores que poderiam limitar a
274 ampliação da distribuição com o aquecimento global (Sinervo et al., 2010): 1 – apesar de serem
275 ectotérmicos, em muitas espécies de répteis há estreita aproximação entre as temperaturas 96
276 máximas toleradas e as temperaturas máximas críticas que podem ser letais (Cowles & Bogert,
277 1944; Sinervo et al., 2010); e 2 – répteis em geral possuem baixa capacidade de movimentação
278 (Hillman et al., 2014; Schneider & Root, 1998). Além disso, a fragmentação do habitat natural
279 causada por ações antrópicas (desmatamentos, plantações, estradas, cidades, etc.) podem atuar
280 como barreiras à movimentação de algumas espécies (Brereton et al., 1995). Estes fatores não são
281 incorporadas aos algoritmos de modelagem havendo a necessidade de cautela na interpretação
282 dos resultados gerados pela modelagem de distribuição de espécies.
283 As espécies de lagartos aqui utilizadas não são aquáticas ou semi-aquáticas, mesmo os
284 registros de ocorrência no interior da planície do Pantanal correspondem a micro-habitats não
285 permanentemente alagáveis. A maioria das espécies ocorre ao longo de uma diagonal de áreas
286 abertas da América do Sul que compreende o Chaco, Pantanal, Cerrado e Florestas Tropicais
287 Sazonalmente Secas (Werneck, 2011), com exceção a Cercosaura ocellata, que possui populações
288 distribuídas em diversas ecorregiões, provavelmente por constituir um complexo de espécies
289 (Torres-Carvajal et al., 2015). As áreas abertas de Cerrado e Florestas Tropicais Sazonalmente Secas
290 fazem limite com o Chaco Úmido e Pantanal não são alagáveis e possuem características ambientais
291 mais secas que as que ocorrem nestas ecorregiões. Desta forma, a expansão de áreas de potencial
292 ocorrência nas projeções futuras para três espécies aqui analisadas sobre o Chaco Úmido e
293 Pantanal, sugerem contração dos habitats úmidos.
294 Modelos de distribuição de espécies são ferramentas úteis para preencher lacunas de
295 conhecimento, simularem distribuições pretéritas e futuras e auxiliar nas predições dos efeitos das
296 mudança climáticas globais (Guisan & Thuiller, 2005; Guisan & Zimmermann, 2000; Hulme, 2005).
297 Entretanto, as simulações futuras das variáveis ambientais disponíveis nos modelos climáticos
298 globais (GCM) possuem fraco poder preditivo sobre alterações hidrológicas diretas em rios e áreas
299 úmidas (volume, descarga de sedimentos, drenagem lateral da água da chuva, etc.) (Xu, 1999a;
300 1999b). Mudanças no regime pluviométrico e na taxa de evaporação nas áreas úmidas e nas
301 cabeceiras dos rios que abastecem estas áreas exercem influência direta na manutenção e nos 97
302 padrões de inundação locais (Dawson et al., 2003; Erwin, 2009; Hamilton et al., 1996; Junk & Cunha,
303 2005; Junk et al., 2006; Junk et al., 2013b; Mulholland et al., 1997). Em contrapartida, alterações
304 hídricas nas áreas úmidas poderiam acentuar as mudanças climáticas globais influenciando as taxas
305 de armazenamento de carbono, aumentando a variação biogeoquímica e alterações na taxa de luz
306 solar refletida (albedo) (Pereira et al., 2007; Junk et al., 2013a).
307 Essas simulações também possuem fraca predição sobre os impactos indiretos regionais e
308 locais que podem potencializar os efeitos das mudanças globais (Xu, 1999a; 1999b). Para a sub-
309 bacia do Alto Paraguai são identificadas e previstas alterações hidrológicas decorrentes de
310 estressores já implantados ou em processo de implantação, como o grande número de
311 hidrelétricas, desvio de água para agricultura, erosão com aumento do depósito de sedimento e
312 substituição de formações vegetais naturais (Caldas et al., 2013; Harris et al., 2005; Junk & Cunha,
313 2005; Junk et al., 2006; Zeilhofer & Moura, 2009; Souza Filho, 2013).
314 A complexidade das interações abióticas e bióticas que promovem a manutenção das áreas
315 úmidas torna estes ambientes, e muitas espécies dependentes destes, altamente vulneráveis às
316 alterações ambientais regionais e globais (Burkett & Kusler, 2000; Junk et al., 2006). Potenciais
317 impactos causados pelas mudanças climática globais sobre vertebrados terrestres que habitam
318 áreas úmidas já foram relatados para anfíbios (McMenamin et al., 2008; Westervelt et al., 2013).
319 Propostas para o manejo adequado das áreas úmidas que beneficiariam diversas espécies, em
320 escala regional, devem englobar as bacias e as cabeceiras dos rios que alimentam estas áreas
321 (Winter, 2000). Algumas destas ações incluem: incentivo a pesquisas, proteção de habitats-chave,
322 evitar o desenvolvimento de projetos que modificam o regime hidrológico natural (represas,
323 hidrelétricas e canais) e redução da descarga de sedimentos e poluentes (Burkett & Kusler, 2000;
324 Junk et al., 2006; Mulholland et al., 1997). Regionalmente, a conservação das paisagens naturais e
325 a criação de corredores ecológicos poderiam permitir que populações possam se dispersar para
326 áreas com condições ambientais mais satisfatórias para sua sobrevivência (Combes, 2003). 98
327 Apesar das limitações dos modelos de distribuição das espécies (Hampe, 2004; Pearson &
328 Dawson, 2003; Tôrres & Vencillo, 2012), a modelagem é uma importante ferramenta que fornece
329 uma primeira aproximação para acessar as alterações ambientais decorrentes das mudanças
330 climáticas (Pearson & Dawson, 2003). No caso do Chaco Úmido e Pantanal, nossos resultados
331 sugerem redução das áreas úmidas destas regiões evidenciada pela expansão da distribuição futura
332 de três das cinco espécies modeladas. Entretanto, as variáveis climáticas futuras modeladas a partir
333 dos modelos climáticos globais demonstram grande incerteza em suas projeções para a região
334 central da América do Sul (Marengo et al., 2010), dificultando a previsão mais precisa dos impactos.
335 Há, desta forma, a necessidade urgente de mais estudos em diversas escalas e com diversas
336 abordagens para prever e minimizar os impactos globais e regionais sobre o Chaco Úmido e
337 Pantanal.
338
339 5. Conclusões
340 Os modelos de distribuição das espécies de lagartos utilizados neste estudo indicam
341 expansão de áreas com probabilidade de ocorrência futura sobre as áreas úmidas do Chaco Úmido
342 e Pantanal para três das cinco espécies analisadas, interpretadas aqui como redução das áreas
343 úmidas destas regiões, devido as caracterpisticas ambientais dos locais onde estes lagartos
344 habitam. Duas espécies de lagartos apresentaram diminuição de áreas com probabilidade de
345 ocorrência futura.
346 Nossos resultados fornecem uma compreensão adicional sobre a distribuição atual e futura
347 de lagartos no Chaco Úmido e Pantanal. Além disso, nossos modelos são ferramentas úteis para a
348 identificar a tendência e direção das alterações na distribuição das espécies, causadas pelos efeitos
349 potenciais da mudanças climáticas.
350
351 99
352 REFERÊNCIAS
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110
Informações de apoio
Apêndice 1 Consenso dos modelos de distribuição de lagartos no cenário atual para a América do Sul com pontos de ocorrência para as espécies utilizadas nas análises. 111
Apêndice 1
Consenso dos modelos de distribuição de lagartos no cenário atual para a América do Sul com pontos de ocorrência para as espécies utilizadas nas análises.
112
4. CONCLUSÕES
Foram identificadas diferentes componentes bióticos na Bacia do Rio Paraguai (BRP), entretanto nenhum destes corresponde a uma unidade biogeográfica exclusiva à Bacia.
Áreas nos planaltos que margeiam a sub-bacia do alto Paraguai possuem alta congruência de componentes bióticos identificados neste estudo, utilizando diferentes análises e diferentes tamanhos de células.
Na escala utilizada, a atuação do Rio Paraguai como barreira vicariante para lagartos se mostrou fraca.
As projeções dos modelos de distribuição gerados para os cenários futuros para três das cinco espécies de lagartos Gymnophthalmidae modelados, indicaram expansão de áreas de probabilidade de ocorrência sobre áreas atualmente ocupadas pelo Chaco Úmido e Pantanal. Esta expansão futura é aqui interpretada como provável redução das áreas úmidas destas ecorregiões.
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