Ciencia Pesquera 21(2): 5-11, Noviembre De 2013 Pesquería Artesanal De Camarón En La Pampita-Joya-Buenavista, Chiapas

Prólogo

Llegamos al número 21, volumen 2, de Ciencia nota acerca de la biología y la pesquería del gua- Pesquera, cumpliendo cinco años de publicacio- topote azul Poecilia catemaconis. Continuando nes continuas y periódicas desde que la revista con ambientes dulceacuícolas, se discute una reinició sus actividades en mayo de 2009. Duran- propuesta de Estandarización de los métodos en te estos años se publicaron diez volúmenes ordi- el muestreo de peces de agua dulce en México. narios y dos volúmenes especiales, que han abar- En el ambiente marino, el doctor John Caddy cado un amplio abanico de temas relacionados ofrece la hipótesis de que la disponibilidad de con las actividades pesqueras y de acuicultura, grietas por su tamaño es una variable ambiental además de incorporar aspectos socioeconómicos clave en las comunidades de peces, en el artículo de gran relevancia en dichas actividades. “Selección de entornos fractales para altos índi- En este volumen se incluyen, casualmente, ces K de von Bertalanffy en peces de hábitats de artículos enfocados en el sudeste del país; en grietas en ambientes arrecifales”. dos sistemas lagunares en el estado de Chiapas, Consideramos que la Revista Ciencia Pes- en los que se evalúa la pesquería artesanal de quera se ha fortalecido, además de ser parte de la camarón en La Pampita-Joya-Buenavista, y se identidad del inapesca, por lo que invitamos a describen aspectos biológicos del robalo hocicu- las comunidades científica, pesquera y acuícola a do Centropomus viridis, en Chantuto-Panzacola. enviar sus contribuciones, que ayuden a que muy Asimismo, se describe el proceso de madurez y pronto esta publicación sea reconocida por la ca- de reproducción de bagre bandera Bagre marinus lidad de sus trabajos, por su periodicidad cons- en el sudeste de Campeche. Por otro lado, se tante, y que, además de ser científica, arbitrada analiza la composición y la abundancia de la ic- y referenciada, sea de utilidad para los sectores tiofauna de la franja sublitoral del Golfo de Te- pesquero y acuícola. huantepec, Oaxaca y Chiapas. Con respecto al Lago de Catemaco, Veracruz, se presenta una Comité editorial

Vol. 21, núm. 1, noviembre de 2013 Ciencia Pesquera 3 Ciencia Pesquera (2013) 21(2): 5-11 Evaluación de la pesquería artesanal de camarón en el sistema lagunar La Pampita-Joya-Buenavista, Chiapas, México

Sebastián Ramos-Cruz*

Con base en información de captura (t) y esfuerzo (pescadores por año) se realizó una evaluación de la pesquería artesanal de camarón en el sistema lagunar La Pampita-Joya-Buenavista, Chiapas, con la finalidad de proporcionar puntos de referencia biológicos para su adecuada administración y la explotación sustentable. Los resultados obtenidos demuestran que en el periodo analizado, la captura por unidad de esfuerzo (cpue) exhibió una aguda tendencia decreciente, que puede estar estrechamente relacionada con la falta de ordenamiento pesquero y, en consecuencia, con el uso de artes y métodos de pesca inade- cuados. A partir de la aplicación del modelo de producción excedente de Schaefer en su versión dinámica, -1 se estimó una captura máxima sostenible (cms) = 545 t · año y un nivel de esfuerzo (fcms ) = 1 139 pescadores por año. Estos resultados exteriorizan la inconveniencia de continuar motivando el crecimiento de la población pesquera en este sistema lagunar, ya que se corre el riesgo de colocar la pesquería en niveles cercanos a la sobreexplotación, con los consecuentes costos sociales. Palabras clave: Pampita-Joya-Buenavista, pesquería de camarón, captura máxima sostenible, modelo di- námico de biomasa de Schaefer.

Evaluation of the artisanal shrimp fishery in the La Pampita-Joya-Buenavista lagoon system, Chiapas, Mexico

Using data of capture (t) and effort (fishers per year), an evaluation of the artisanal shrimp fishery in the lagoon system of La Pampita-Joya-Buenavista, Chiapas, Mexico, was carried out, in order to provide biological reference points for its adequate administration and sustainable exploitation. Results show that in the analyzed period the catch per unit of effort (cpue) presented a strong negative trend, which may be closely related to the lack of fishery management and consistent with the use of inadequate fishing gear and methods. Based on the application of the Schaefer surplus production model in its dynamic version, a

maximum sustainable catch (cms) = 545 t · year and an effort level of (fcms) = 1 139 fishers per year were estimated. These results show the inconvenience to motivate the growth of the fishing population in this lagoon system, risking the fishery reaching levels of overexploitation with the resulting social costs. Key words: Pampita-Joya-Buenavista, shrimp fishery, maximum sustainable catch, Schaefer’s dynamic biomass model.

Introducción en estos ambientes. La explotación se realiza por pescadores agrupados en sociedades coopera- La actividad pesquera que se desarrolla en la tivas de producción pesquera (scpp) y por pes- zona marina del Golfo de Tehuantepec y de los cadores libres. De acuerdo con las estadísticas sistemas lagunares adyacentes está orientada de captura, hay actividad pesquera asociada al fundamentalmente al aprovechamiento del ca- recurso durante todo el año, si bien hay mayor marón (Familia Penaeidae), ya que constituye el abundancia en los periodos de lluvias (mayo-oc- recurso que genera los más altos rendimientos tubre), que es cuando tienen lugar las principales económicos. En los sistemas lagunares, la pes- migraciones hacia el mar, desplazamientos que quería se sustenta en la explotación del grupo de los pescadores aprovechan para capturarlo con organismos juveniles que se alimenta y desarrolla diversos artes y métodos considerados artesanales por su escaso desarrollo tecnológico. Ade- más, cabe destacar que en los sistemas lagunares * [email protected] de la región sur-sudeste del Pacífico mexicano, la

Ciencia Pesquera 5 S. Ramos-Cruz pesquería no es objeto de medida administrativa con métodos de captura como “atravesadas”, alguna (veda espacial o temporal, delimitación “tapos”, “purineo” y “candileo”. de áreas de no pesca, talla mínima de captura, Uno de los sistemas lagunares en donde la pes- entre otros) que restrinja la actividad pesque- quería del camarón adquiere gran relevancia por ra y proteja al recurso en esta etapa de su ciclo los volúmenes de captura anuales (>500 t · año-1) de vida. La única restricción contemplada en la y por el número de empleos que genera Norma Oficial Mexicana (nom-002-pesc-1993 (≈ 2000 · año-1) es el complejo lagunar La Pampi- y nom-002-sag-pesc-2013) para la captura del ta-Joya-Buenavista (Fig. 1), con un promedio de camarón es la que instituye como único arte de 19.9% de la producción de estero que se registra pesca autorizado la atarraya con una abertura en Chiapas, que lo posiciona como el segundo de malla mínima de 37.5 mm (1½ pulgadas) en más importante en el estado, precedido por el su totalidad. Sin embargo, esta disposición no es Mar Muerto1, que aporta 30.4% de las capturas observada por la comunidad pesquera, que em- de camarón. plea mallas con abertura máxima de una pulgada; además de otros artes de pesca no contem- plados en la normatividad, tales como copos de 1. Este porcentaje corresponde únicamente a las capturas corriente rápida y charangas, complementados procedentes de la parte del Mar Muerto en Chiapas.

Fig. 1. Localización del sistema lagunar La Pampita-Joya-Buenavista en el Golfo de Tehuantepec.

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La especie dominante en las capturas es el ma sostenible (cms) y el esfuerzo óptimo (fópt) camarón blanco Litopenaeus vannamei (Boone requerido para obtenerla, como los primeros 1931), seguida en menor proporción por las de puntos de referencia objetivos (Caddy y Mahon camarón azul Litopenaeus stylirostris (Stimp- 1995) que permitan iniciar un ordenamiento de son 1871) y camarón café Farfantepenaeus la actividad pesquera en este lugar, buscar rever- californiensis (Holmes 1990). Las tres especies tir el deterioro de la pesquería en el corto plazo ingresan en fase poslarval y abandonan el siste- y recuperar las poblaciones para maximizar la ma en etapa juvenil cuando alcanzan tallas pro- producción excedente. medio superiores a los 80 mm de longitud total (Ramos-Cruz 2000, Aragón-Noriega et al. 2007). En este sistema lagunar, el recurso es explo- Materiales y métodos tado por nueve scpp que agrupan a 1 784 pescadores, con 551 embarcaciones de diferentes Este macrosistema (La Pampita-Joya-Buena- características tecnológicas y 992 atarrayas2,3. Sin vista, Chiapas, México) forma parte de un cin- embargo, a decir de los propios pescadores, la turón de sistemas lagunares costeros adyacentes población pesquera libre (los no asociados a al- al Golfo de Tehuantepec, que se extiende desde guna scpp) supera en una proporción de 2:1 a el Huave en Oaxaca y termina en los límites con los afiliados a alguna cooperativa. Aunado a este Guatemala. Desde el punto de vista hidrológico, escenario desorganizado, la población pesquera este complejo lagunar recibe aportes de agua de sigue creciendo a la par del esfuerzo pesquero y los afluentes pluviales sólo durante el periodo sus potenciales efectos sobre el recurso. de lluvias, que abarca de mayo a octubre cuando La pesquería en este complejo lagunar inició se presenta 85% de las precipitaciones, con un hace más de tres décadas, pero la anotación de promedio de entre 1 600 y 2 000 mm (sepesca capturas oficiales hasta 1987. En el transcurso de 1990). Geográficamente se localiza en la parte su corta historia, las capturas anuales registradas central de la costa chiapaneca (15° 48’ - 15° 59’ han fluctuado entre 158.6 y 907 toneladas, con ln y 93° 32’ - 93° 47’ lo) y cubre una superficie un promedio para el periodo de 455.45 ± 99.25 t aproximada de 6 172 ha (Contreras-Espinosa y (de4 = 218.043 t). En términos generales, la Zabalegui-Medina 1991, Anónimo 1998) (Fig. pesquería se ha caracterizado por sus marcadas 1). El complejo se conecta con el Golfo de Te- fluctuaciones en las capturas (p = 0.01), aun- huantepec a través del Canal de San Marcos, que todas ellas de corta duración. Sin embargo, obra artificial de cerca de 2.5 kilómetros de lon- a partir del año 2000, los rendimientos anuales gitud, que a su vez conecta con la bocabarra del han disminuido de forma constante, si bien más mismo nombre, también conocida como Boca notoriamente en los últimos seis años (2002- del Cielo. La parte central del complejo está 2007) cuando se registró la captura más baja de formada por la Laguna Buenavista. El clima es todo el periodo (158.6 toneladas) y las capturas de tipo lluvioso con precipitación promedio de anuales promediaron 224 toneladas, equivalente 1 600 a 2 400 mm, temperatura ambiente media a 50% de la captura media general. de 25 °c y la salinidad de los esteros es de entre Estos cambios en los montos de las capturas 15.3 y 39.5 ups. Según Acosta (1989) se trata de anuales han ocasionado un ambiente de incer- un ecosistema lagunar mixohalino estacional: tidumbre entre el sector pesquero local, por lo con salinidad máxima de 39.5 ups (hipersalino) que se consideró conveniente evaluar la pesque- hacia la época de estiaje (mayo) y con descenso ría con la finalidad de estimar la captura máxi- en el periodo de lluvias, con valores mínimos de 15.3 ups (hiposalino). Según la sepesca (1990), el complejo presenta grados de productividad que varían de 0.5 a 1.0 g · c · m-3 · hora-1 y en su 2. Fuente: Oficina de Pesca en Chiapas. 3. Todas las scpp registran atarrayas con mallas de 1 ½ pulgadas conjunto tiene un ciclo mareal mixto con inter- para cubrir el requisito ante conapesca, pero en la práctica valos de marea que pueden alcanzar diferencias la abertura de malla máxima que se puede encontrar es de una pulgada. mayores a 1.20 m de altura entre la pleamar y 4. de = desviación estándar. la bajamar (Contreras-Espinosa y Zabalegui-

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Medina 1991). La vegetación circundante está por lo que ajusta la captura por unidad de es- compuesta por comunidades de manglar y pas- fuerzo observada (cpueobs) con una función de tizales halófitos (Pastor et al. 1993). Esta fuen- minimización de la suma de cuadrados entre los te también señala que Laguncularia racemosa valores observados y los estimados mediante mé- (Linnaeus) es la especie dominante, seguida por todos numéricos de optimización por iteraciones Rhizophora mangle Linnaeus; entre las especies newtonianas. El modelo también asume que la de pastizal menciona el chamizo Atriplex sp., población en equilibrio compensa los procesos el vidrillo Batis maritima Linnaeus, el saladillo de mortalidad con los de crecimiento y de reclu- Suaeda sp. y la alfombrilla Abronia maritima tamiento, por lo que la capacidad de carga (k) es Nuttall. constante. Para los fines del presente estudio se revisa- ron los registros anuales de captura de camarón entero en toneladas (t) y el esfuerzo nominal Resultados (pescadores · año-1) para el periodo 1987 a 2009. Esta información fue tomada de las libretas de Las tendencias históricas de las capturas y el es- recepción de las capturas de las sociedades coo- fuerzo correspondientes a esta pesquería se pre- perativas de producción pesquera (scpp) pro- sentan de manera conjunta en la figura 2, en don- porcionadas a las oficinas de Pesca en Chiapas. de puede apreciarse que las capturas anuales de A partir de los datos de captura y esfuerzo camarón han fluctuado entre 159 y 907 tonela- se obtuvo la cpue, que se usa como un índice de das, con una media para el periodo de 440.4 ± 93 abundancia relativa (Gatica y Hernández 2003), toneladas5 (de = 214.765). Entre 1987 y 1990, las si bien no refleja con exactitud los cambios ocu- capturas oscilaron entre 484 y 907 t, con una me- rridos en ese sentido en la población (Harley et dia de 635 ± 296.3 t (de = 186.215). Posterior- al. 2001), ya que las variaciones se relacionan mente, los registros anuales descendieron hasta con las de las características y composición de la 281 t en 1993, pero se incrementaron hasta 563.2 t flota (Hilborn y Walters 1992, Gatica y Hernán- en 1994 y disminuyeron en 1995 a apenas 262 t. dez 2003), así como con factores de tipo ambien- En 1997, los desembarques casi sumaron 800 t, tal. Sin embargo, su estimación es fundamental para de inmediato disminuir a 354 t en 1998. En puesto que constituye la información básica re- 1999, la producción pesquera anual alcanzó 739 t, querida por los modelos globales de producción pero descendió de forma drástica hasta 159 t excedente para la valoración de la cms y el fcms en 2004, captura que constituye el registro más necesario para alcanzar la cms. Para tal fin se bajo en la historia de la pesquería. A partir de utilizó el modelo de producción excedente de ese último año y hasta 2007, las capturas se es- Schaefer en su versión dinámica (Hilborn y Wal- tabilizaron alrededor de 220 t, con una ligera ters 1992): recuperación en 2009 cuando se registraron 350 toneladas. Los grados de esfuerzo han variado entre Ec. 1 655 y 2 127 pescadores · año-1, con una media de 1 555 ± 157 pescadores · año-1 (de = 363.796), donde: que se mantuvieron entre 1994 y el final del pe- t = tiempo (año o temporada de pesca). riodo analizado, en alrededor de 1 736 pescado- -1 Bt = biomasa de la población al tiempo t. res · año .

Bt+1 = biomasa de la población al tiempo t + 1. Los valores de la cpue han fluctuado entre r = tasa intrínseca de crecimiento de la población. 0.09 y 0.90 t · año-1, con un promedio de 0.32 (de K = tamaño de la biomasa virgen o capacidad = 0.222). Entre 1987 y 1991, las capturas respon- de carga. dieron al esfuerzo aplicado, ya que la cpue fluctuó

Ct = captura al tiempo t.

El modelo asume proporcionalidad entre la cpue y la biomasa en condiciones de equilibrio, 5. ± Intervalo de confianza de la media al 95%.

8 Ciencia Pesquera 21(2): 5-11, noviembre de 2013 Pesquería artesanal de camarón en La Pampita-Joya-Buenavista, Chiapas entre 0.44 y 0.88 t · año-1, con un promedio de captura máxima que debe obtenerse en las con- 0.65 t · año-1. A partir de 1992, el esfuerzo pes- diciones actuales de la pesquería es de 545 t con -1 quero se incrementó en 62%, al pasar de 1 327 a un fcms = 1 139 pescadores · año . La capacidad 2 127 pescadores · año-1, con lo que se mantuvo de carga del sistema se estimó en 1 546.9 t, la en niveles promedio de 1 727 pescadores por año tasa intrínseca de crecimiento poblacional fue hasta el final del periodo analizado. Para este pe- de 1.41, el coeficiente medio de capturabilidad riodo, la cpue exhibió valores en el intervalo de fue 0.00062 y la tasa de deterioro de la población cpue = 0.09 a cpue = 0.5 t · año, con una cpue o colapso se estimó en 0.936. De acuerdo con = 0.26 t · año, valor que representa cerca de 40% estos resultados, la cms estimada representa de la cpue obtenida en los primeros cinco años aproximadamente 60 % de la captura máxima de la serie histórica examinada. observada, mientras que el esfuerzo (fcms) re- Los resultados obtenidos de la aplicación querido para alcanzar la cms representa 53.5 % del modelo dinámico de biomasa indican que la con respecto al registrado en el registro nacional

Fig. 2. Tendencia histórica de las capturas anuales en toneladas (Ct) y el esfuerzo (pescadores por año, f) en el sistema lagunar Pampita-Joya-Buenavista, Chiapas (Ct(t) = Captura total en toneladas).

Fig. 3. Ajuste de la captura por unidad de esfuerzo observada y estimada, para el cálculo de los parámetros r, q y k requeridos por el modelo de biomasa de Schaefer.

21(2): 5-11, noviembre de 2013 Ciencia Pesquera 9 S. Ramos-Cruz de pesca (rnp) actual, lo que implica que tanto rnp, por ser la unidad de esfuerzo pesquero con las capturas anuales como el esfuerzo están por un registro cronológicamente confiable. encima de los niveles considerados como permi- Respecto a los resultados obtenidos, éstos sibles para que la pesquería logre los mayores revelan que a partir del año 2000 las capturas beneficios del recurso. anuales delinearon una tendencia decreciente que se estabilizó alrededor de las 240 toneladas en las últimas ocho temporadas, lo que represen- Discusión ta 54.5 % de la captura media (440 t) y 26.5 % respecto de la máxima obtenida (907 t), en tanto Los modelos globales se caracterizan por anali- que el esfuerzo exhibió un crecimiento sostenido zar a la población en su totalidad, sin tomar en hasta 1998, si bien se estabilizó más tarde en alre- cuenta su estructura por tallas o edades (Cadima dedor de los 1 700 pescadores por año, cifra que 2003), debido a que sus requerimientos están base mantiene comparativamente sobre niveles al- sados únicamente en datos de captura y esfuer- tos respecto a la de los primeros años de la serie. zo, y consideran este último como la variable que Como resultado de estos niveles de esfuerzo explica las variaciones de las capturas (Freón y pesquero, la cpue exhibe una generalizada y sig- Yáñez 1995). Sin embargo, a pesar de su sim- nificativa tendencia decreciente (p<0.05), con plicidad, estos modelos constituyen una herra- algunos periodos importantes de recuperación. mienta que pudiera proporcionar una perspec- Sin embargo, éstos no han sido suficientemente tiva confiable acerca del estado de explotación robustos y constantes para mantener la pesque- de un recurso determinado. Al respecto, Chien- ría en niveles aceptables de explotación, ya que a Hsiung (2004) remarca que este tipo de modelo partir de 2001 los rendimientos han sido menores constituye una de las herramientas más eficaces que la cms y se ubican hacia el extremo derecho en el análisis y el manejo de las pesquerías, a pe- de la curva de captura de Schaefer, e indican que sar de ser sensibles a la de unidad del esfuerzo en la actualidad la pesquería pasa por un mo- pesquero que se utilice, sea estandarizada o no. mento de gran riesgo (sobreexplotación) y con Sobre el particular, en el presente caso de estu- síntomas de severo deterioro de la población de dio, la unidad de esfuerzo nominal empleada fue camarón en este sistema lagunar. Por ello, las es- la cantidad anual de pescadores registrados en el trategias de ordenamiento deben estar orientadas

Fig. 4. Modelo global de Schaefer para la pesquería artesanal de camarón en el sistema lagunar La Pampita-Joya-Buenavista, Chiapas (los cuadros negros son las capturas observadas con sus respectivos años y el círculo indica el nivel de la captura durante 2009).

10 Ciencia Pesquera 21(2): 5-11, noviembre de 2013 Pesquería artesanal de camarón en La Pampita-Joya-Buenavista, Chiapas hacia su recuperación, antes de pensar en apro- central Gulf of California. J. Shellfish Res. 26(2): 617- vechar plenamente su potencial. 622. Las poblaciones de camarón presentan alta Caddy JF y R Mahon. 1995. Reference points for fisheries management. fao Fisheries Technical Paper. No. 347. variabilidad interanual en sus capturas, causadas Rome, fao. 83p. por variaciones independientes en los grados de Cadima EL. 2003. Manual de evaluación de recursos esfuerzo pesquero y ambientales, o por la suma pesqueros. fao Documento Técnico de Pesca. No 393. de ambos (López-Martínez et al. 2008). Es im- Roma, fao. 162p. portante destacar que, sin dejar de lado el poten- Contreras-Espinosa F y LM Zabalegui-Medina. 1991. Hidrología, nutrientes y productividad primaria en la cial efecto que las manifestaciones naturales han laguna La Joya-Buenavista, Chiapas, México. An. Inst. tenido sobre las poblaciones de camarón y que Cienc. del Mar y Limnol. unam 18(2): 207-215. en el presente estudio de caso son desconocidas, Chávez EA. 1998. Estrategias óptimas de explotación es evidente que la caída de los rendimientos pes- del pulpo de la Sonda de Campeche, México. queros en este sistema lagunar están estrecha- Hidrobiológica 8(2): 97-105. mente relacionados con los niveles de esfuerzo, Chien-Hsiung W. 2004. Improvement of the Schaefer model and its application. En: 17th Meeting of the que se han incrementado cronológicamente sin standing committee on tuna and billfish. Institute of restricción alguna, favorecidos por la evidente Oceanography National Taiwan University, Tapei, desorganización del sector pesquero y comple- Taiwan, pp: 1-11. mentados con la ausencia de esquemas de orde- Freón P y E Yáñez R. 1995. Influencia del medio ambiente namiento de la actividad pesquera (vedas, perio- en evaluación de stock: una aproximación con modelos globales de producción. Invest. Mar. 23: 25-27. dos y áreas de no pesca, etcétera). Gatica C y A Hernández. 2003. Tasas de captura Chávez (1998) menciona que la disponibili- estandarizadas como índice de abundancia relativa dad de los recursos impone un límite a la inten- en pesquerías: enfoque por modelos lineales sidad del esfuerzo de pesca, más allá del cual se generalizados. Nota Científica. Invest. Mar. 31(2): 107- corre el riesgo de poner a la pesquería en una 115. situación de incertidumbre. En este contexto, Harley SJ, RA Myers y A Dunn. 2001. Is catch-per-unit- effort proportional to abundance? Can. J. Fish. Aquat. los resultados obtenidos en el presente análisis Sci. 58: 1760-1772. proporcionan una perspectiva muy aproximada Hilborn R y CJ Walters. 1992. Quantitative fisheries del estado actual de la pesquería en este sistema stock assessment. Choice, dynamics and uncertainty. lagunar y pueden ser considerados como puntos Chapman & Hall, New York. 550p. de referencia para la instrumentación de medi- López-Martínez J, S Hernández V, E Herrera V, J Rodríguez R y EA Chávez. 2008. Influencia ambiental das precautorias en su organización y su admi- en la pesquería de camarón. En: J López-Martínez nistración. (ed.). Variabilidad ambiental y pesquerías de México. Comisión Nacional de Acuacultura y Pesca, México, pp: 115-128. Literatura citada Pastor DMG, HE Montiel M, H Gallegos S, HT Salinas O, R Tapia M, V Fernández B, I Manuel V, N Ramírez R, J Pérez V, J Cervantes G y D González B. 1993. Acosta CJR. 1989. Evaluación técnica, social y económica Caracterización ambiental y de los recursos biológicos del sistema de cultivo artesanal de camarón en la costa pesqueros de los sistemas lagunares Huave, Chacahua- de Chiapas. sepesca. México. 125p. La Pastoría, Oax., La Joya-Buenavista, Carretas- Anónimo. 1998. Caracterización fisicoquímica de los Pereyra, Cordón Estuárico-Mar Muerto, Chis. inp. Dir. sistemas lagunares Mar Muerto-Cordón Estuárico y de Anál. de Pesquerías. Subdir. de Invest. en Acuacult. La Joya-Buenavista, Chiapas. Opinión técnica sobre y Pesquerías. Secretaría de Pesca. México. 126p. la conveniencia de mantener la comunicación entre el Ramos-Cruz S. 2000. Composición por tallas, edad y estero Capulín y la laguna La Pampita. inp. Dir. Gral. crecimiento de Litopenaeus vannamei (Natantia: Infr. Pesq., Subsría. Pesca. semarnap. México. 41p. Penaeidae), en la laguna Mar Muerto, Oaxaca- Aragón-Noriega EA, MA Cisneros-Mata, E Alcántara- Chiapas, México. Rev. Biol. Trop. 48(4): 873-882. Razo, W Valenzuela-Quiñónez y AR García-Juárez. Sepesca. 1990. Bases para el ordenamiento costero- 2007. Habitat utilization by the reproductive stock of pesquero de Oaxaca y Chiapas (Aspectos generales). the brown shrimp Farfantepenaeus californiensis in the Secretaría de Pesca. México. 219p.

Recibido: 1 de diciembre de 2012. Aceptado: 21 de mayo de 2013.

21(2): 5-11, noviembre de 2013 Ciencia Pesquera 11 Ciencia Pesquera (2013) 21(2): 13-19 Madurez y reproducción de bagre bandera Bagre marinus en el sudeste de Campeche

Vequi Caballero-Chávez*

El objetivo de este trabajo fue hacer un análisis de algunos aspectos biológicos, como la madurez y la reproducción, que puedan utilizarse como estrategias para lograr un manejo precautorio de la pesquería. Para ello se realizaron 23 muestreos en el año, en los que se estudiaron 2 291 bagres bandera, de los cuales 834 eran machos (36.4%) y 1 325 hembras (57.8%). La proporción de sexos varió en el año entre 0.42:1 y 1.03:1 machos: hembras. A lo largo del año, las hembras predominaron sobre los machos en una propor- ción de 1.6:1. El intervalo de longitud furcal (lf) de los organismos recolectados durante el año de muestreo fue de 25.1 a 52.2 cm y el peso varió entre 225 g y 2 200 g. La hembra más pequeña encontrada midió 25.2 cm lf y la de mayor tamaño 52.2 cm lf, el promedio anual fue de 35.8 cm lf; el macho más pequeño encontrado fue de 25.1 cm lf, el de mayor tamaño de 45.8 cm lf, el promedio anual fue de 33.2 cm lf. La

talla de primera madurez (l50%M) en las hembras fue de 35.8 cm lf y en machos 32.8 cm lf. La hembra en fase iv más pequeña midió 29.1 cm lf y el macho 27.6 cm lf. La época de reproducción abarca de abril a octubre. Se recomienda proteger al recurso mediante una veda en los meses que van de junio a agosto. Palabras clave: Ariidae, reproducción, Bagre marinus, primera madurez, Golfo de México.

Maturity and reproduction of gafftopsail catfish Bagre marinus in southeast Campeche

The objective of this work was to analyze some biological aspects as maturity and reproduction, as strategies for a precautory management of the fishery. Therefore 23 samplings were done during a year, in which 2 291 gafftopsail catfish, 834 male (36.4%) and 1 325 females (57.8%) were studied. The sex ratio varied during the year between 0.42:1 and the 1.03:1 male: female. Throughout the year, females predominated over males in a ratio of 1.6:1. The interval of fork length (lf) of the collected organisms was 25.1 to 52.2 cm, and weight ranged between 225 g and 2 200 g. The smallest female was 25.2 cm lf and the larger 52.2 cm lf, the annual average was 35.8 cm lf, the smallest male was 25.1 cm lf, the largest 45.8 cm lf, the annual average length

was 33.2 cm lf. The size at first maturity (l50%m) in females was 35.8 cm and in males 32.8 cm lf. The smallest female in stage iv was 29.1 cm lf and the male 27.6 cm lf. The reproduction season is from April to October. It is recommended to protect the resource using a closure in the months of June to August. Key words: Ariidae, reproduction, Bagre marinus, first maturity, Gulf of Mexico.

Introducción Kusonoki y Caballero-Chávez 2009). Por la forma en que es explotada, entre 1998 y 2011 sus Bagre marinus (Mitchill 1815) es una especie capturas variaron de 1 069 a 1 301 t (Caballero- sobresaliente por los volúmenes que de ésta se Chávez 20132). En el sudeste de Campeche, así capturan en el Golfo de México: 7 053 t en 2011 como en el estado de Tabasco, constituye una (sagarpa 2012). Es una de las especies más valiosa fuente de empleo para las comunidades importantes en la zona costera de Campeche y ribereñas, además de que permite que la oferta Tabasco (Santos-Valencia et al. 20081, Wakida- y la demanda de especies marinas se mantenga

* Centro Regional de Investigación Pesquera - Ciudad del Car- IV Foro Científico de Pesca Ribereña, Acapulco, Guerrero. 9 al men, Instituto Nacional de Pesca, sagarpa. Av. Héroes del 11 de septiembre 2008. 21 de abril, Col. Playa Norte. Cd. del Carmen, Campeche. 2. Caballero-Chávez V. 2013. Parámetros poblacionales [email protected] e índices pesqueros implicados en un plan de manejo y la 1. Santos-Valencia J, M Medina-M, JM Seca-E, D Murillo-G acuicultura para Bagre marinus (Mitchill 1815). Resúmenes de y M Huchin-M. 2008. Crecimiento y mortalidad del bagre la IV Reunión Nacionales de Innovación Acuícola y Pesquera. bandera (Bagre marinus) en Campeche, México. Resúmenes Veracruz, Ver. 10 al 13 de septiembre de 2013.

Ciencia Pesquera 13 V. Caballero-Chávez

(Caballero-Chávez et al. 20033); la mayor parte va de mayo a septiembre con un pico de junio se comercializa fresca entera, congelada y seca- a agosto; Mendoza-Carranza (2003), Mendoza- salada (Smith et al. 19884). En la zona costera de Carranza y Hernández-Franyutti (2005) y Segu- Campeche se pesca todo el año de manera inci- ra-Berttolini y Mendoza-Carranza (2013) repor- dental, pero de mayo a octubre es la temporada tan el mismo pico para el desove. Esta especie se en la que se dirige mayor esfuerzo a la captura de reproduce mediante incubación oral para asegu- ésta y otras especies que se atrapan con palangre, rar la supervivencia de los juveniles en el medio como el guachinango, el esmedregal, la cherna, marino-estuarino; sin embargo, es posible que entre otros (Caballero-Chávez et al. 20125, Caba- esto no compense la alta mortalidad poblacional llero-Chávez 20126). Aun y cuando este recurso producto de la pesca que año tras año se realiza tiene gran importancia ecológica y pesquera (Se- sobre los cardúmenes de machos incubadores, gura et al. 20047), la investigación científica para así como de la pesca con palangre en toda la cos- su manejo adecuado, en particular en México, ta de Tabasco. Mendoza-Carranza et al. (2012) todavía requiere desarrollarse. Castro-Aguirre y Caballero-Chávez (20049) reportan una tasa et al. (1999) y Robins et al. (1999) incluyen en de mortalidad de z = 1.91 y una de explotación su catálogo las características taxonómicas de B. de e = 0.62 y Santos-Valencia et al. (20081) con marinus. Sobre su biología reproductiva, Caba- z = 1.74 y e = 0.74, consideradas altas para cual- llero-Chávez et al. (19988) y Caballero-Chávez quier recurso. (20049) mencionan que el periodo de desove Es importante señalar que no existe ningún mecanismo de protección ni de regulación para la especie, salvo los permisos de pesca generales para todas las de escama. En la Carta Nacional 3. Caballero-Chávez V, JA Zamora y O Jiménez-Morales. Pesquera (dof 2012) se reporta en la ficha de ba- 2003. Caracterización de la pesquería ribereña de robalo blanco (Centropomus undecimalis) y bandera (Bagre marinus) gres marinos como un recurso en deterioro, razón en el sur de Campeche, 2002. Informe de Investigación por la cual se propuso hacer un estudio que in- (Documento interno). Dirección General de Investigación cluyera el análisis de algunos aspectos biológicos, Pesquera en el Atlántico. Instituto Nacional de la Pesca. 96p. 4. Smith K, LF Peña-Durán, JA Zamora, H Borges-Cervantes y como la madurez y la reproducción, para generar JF Echevarría-Vera. 1988. Contribución al conocimiento de la información que permita realizar recomendacio- captura comercial de la región costera Campeche – Tabasco: nes para un manejo precautorio de la pesquería. Especies. Temporadas. Reclutamiento y Reproducción. Informe de investigación (Documento interno). crip Ciudad del Carmen. Instituto Nacional de la Pesca. México. 30p. 5. Caballero-Chávez V, G Núñez-Márquez, MG Torres- Jiménez y A Izquierdo-De La Cruz. 2012. Determinación de Materiales y métodos parámetros poblacionales, biológicos e índices pesqueros de la especie bandera Bagre marinus, en el sur de Campeche. La investigación se llevó a cabo en Cd. del Car- Informe de investigación (Documento interno). crip - Ciudad del Carmen. Instituto Nacional de Pesca. México. 33p. men y Sabancuy, en el sudeste de Campeche 6. Caballero-chávez V. 2012. Aspectos biológicos de bandera (18° 40’ ln y 92° 40’ lo; 19° 01’ ln y 92° 20’ lo), Bagre marinus en las costas de Campeche. Resúmenes VI Foro en el Golfo de México. De febrero a diciembre Científico de Pesca Ribereña. Tuxtla Gutiérrez, Chiapas. 22 al 24 de mayo de 2012. del 2011 se realizaron muestreos biológicos en 7. Segura BEC, ME Ramírez, RA Romero, W Arévalo-Frías y los sitios de desembarque de las capturas de B. M Mendoza-Carranza. 2004. Descripción, análisis preliminar y marinus, por la mañana y por las tardes, cuando perspectivas de investigación de la pesquería del bagre bandera (Bagre marinus Mitchill 1815) en las costas de los municipios los pescadores regresaban de la pesca. de Paraíso y Centla, Tabasco, México. Semana de Intercambio La toma de muestras se realizó de forma Académico de El Colegio de la Frontera Sur (ecosur) San Cristóbal de las Casas, Chiapas. 15 de abril de 2004. aleatoria en 30 embarcaciones pertenecientes a 8. Caballero-Chávez V, LF Peña-Duran, JF Echevarría- seis permisionarios dedicados a la pesca de ba- Vera, O Jiménez-Morales y JA Zamora. 1998. Determinación gre bandera y otras especies. Se le tomaron los de las épocas de reproducción de las especies guachinango, bandera, robalo y lisa, en la zona sudoeste de Campeche. Informe de investigación (Documento interno). crip - Ciudad del Carmen. Instituto Nacional de la Pesca. México. 55p. 9. Caballero-chávez V. 2004. Evaluación de la pesquería investigación (Documento interno). Dirección General de ribereña de robalo blanco Centropomus undecimalis y Investigación Pesquera en el Atlántico. Instituto Nacional de bandera Bagre marinus, en el sur de Campeche. Informe de la Pesca. 65p.

14 Ciencia Pesquera 21(2): 13-19, noviembre de 2013 Madurez y reproducción de bagre bandera siguientes datos: longitud furcal (lf) con un ic- p = proporción de organismos maduros a la lon- tiómetro, con aproximación al milímetro más gitud furcal. cercano; el peso eviscerado (pe) con una balanza r = pendiente de la curva. mecánica de reloj con precisión de ±25 g. Se de- lm = longitud que corresponde a una proporción terminó el sexo y la fase de madurez mediante de 0.5 ó 50% en condición reproductiva. observación de las características macroscópicas de los ovarios y testículos, se adaptó la tabla de Primero se obtuvo el número de organismos ma- criterios propuestas por Sokolov y Wong (1973) duros, utilizando las frecuencias de tallas; tam- y Finucane y Collins (1984); para confirmar la bién se sacó su proporción y, con base en ella, se fase de madurez se realizó la observación del aplicó el modelo sigmoidal antes mencionado. grado de inflamación del orificio urogenital. Por último, se ajustaron los valores de lm y r por el Se calculó la proporción de sexos de los or- método de mínimos cuadrados y, a partir de este ganismos en fases i a vi, separando los datos por ajuste, se obtuvo la talla de primera madurez. mes y dividiendo el número de machos entre el Para determinar la época de reproducción se número de hembras. Para conocer la distribución utilizaron los datos de hembras y machos por se- de frecuencia de longitud por mes y por sexo se parado, en fases de madurez desde i hasta vi; se agruparon los datos por intervalos de un centí- calculó el porcentaje correspondiente a cada fase metro. Se estimó la talla de primera madurez a por mes y se consideró como época de reproduc- partir de los datos de los organismos en fases ii ción el periodo con mayor porcentaje de organis- a vi, agrupándolos en intervalos de clase de un mos en fases iv y v (maduros y en desove). centímetro; se obtuvo la frecuencia porcentual acumulada en cada talla y se consideró como talla de primera madurez (l50%m) la que correspon- Resultados dió a 50% de frecuencia acumulada. Se realizó otra estimación por el método de King (1995), En 23 muestreos a lo largo del año se obtuvie- que es un modelo sigmoidal para ajustar los da- ron datos de 2 291 organismos de bagre bande- tos y cuya ecuación es la siguiente: ra, de los cuales 834 fueron machos (36.4%), 1 325 hembras (57.8%) y 132 a los que no se les

P = 1/1+exp (-r (lf-lm)) Ec. 1 pudo identificar el sexo (5.8%). La proporción de machos:hembras en las capturas realizadas en Donde: los diferentes meses varió en el año de 0.42:1 en lf = longitud furcal. noviembre a 1.03:1 en julio (Tabla 1); las hembras

Tabla 1 Relación mensual de machos y hembras de bagre bandera Bagre marinus, en el sudeste de Campeche durante 2011

Mes Machos Hembras Relación m : h Longitud furcal promedio (cm) Desviación estándar de lf ± Machos Hembras Machos Hembras Febrero 74 110 0.67:1 32.8 34.7 3.4 4.7 Marzo 98 218 0.45:1 34.2 35.8 3.6 5.0 Abril 58 125 0.46:1 31.4 35.2 4.0 5.6 Mayo 104 137 0.76:1 40.4 41.9 3.1 4.2 Junio 39 45 0.87:1 33.3 37.9 1.6 4.3 Julio 80 78 1.03:1 33.4 37.3 3.4 5.4 Agosto 69 121 0.57:1 36.2 39.7 4.0 4.7 Septiembre 114 165 0.69:1 32.6 35.2 4.2 4.9 Octubre 126 163 0.77:1 32.0 34.8 3.7 4.6 Noviembre 42 99 0.42:1 34.1 36.2 3.5 4.2 Diciembre 30 64 0.47:1 33.4 34.8 2.3 3.3 Anual 834 1 325 0.63:1 33.2 35.8

21(2): 13-19, noviembre de 2013 Ciencia Pesquera 15 V. Caballero-Chávez

Fig. 1. Distribución de frecuencia de tallas por mes y por sexo de bagre bandera Bagre marinus en el sudeste de Campeche durante 2011.

predominaron sobre los machos en una propor- anual fue de 35.8 cm lf; el macho más peque- ción promedio de 1.6:1. ño encontrado midió 25.1 cm lf en septiembre, La longitud furcal (lf) del total de los orga- mientras que el de mayor tamaño fue de 45.8 cm nismos recolectados durante el año de muestreo lf en marzo y el promedio anual fue de 33.2 cm fue de 25.1 a 52.2 cm y el peso eviscerado varió lf (Fig. 1). entre 225 g y 2 200 g. La hembra más pequeña La talla de primera madurez (l50%M) en las encontrada midió 25.2 cm lf en octubre y la de hembras fue 35.0 cm lf y en los machos 32.0 mayor tamaño 52.2 cm lf en agosto, el promedio cm lf, tomando como base las proporciones

16 Ciencia Pesquera 21(2): 13-19, noviembre de 2013 Madurez y reproducción de bagre bandera acumuladas (Fig. 2), y 35.8 cm lf para hembras y Discusión para machos 32.8 cm lf, por el método de King (1995) (Fig. 3). La hembra en fase iv más peque- La proporción de sexos promedio en las captu- ña fue de 29.1 cm lf y el macho de 27.6 cm lf. ras de B. marinus en el año no fue muy diferente La época de reproducción es de abril a oc- entre los meses, nunca fue mayor de uno a uno tubre. La proporción de organismos maduros se a excepción de julio que fue de 1.03:1; es proba- incrementó a partir de junio, alcanzó el máximo ble que esto se deba a que en este mes se reú- en septiembre y terminó en octubre (Fig. 4). nen en cardúmenes con fines reproductivos y el

Fig. 2. Distribución de longitud furcal de organismos maduros de bagre bandera Bagre marinus en el sudeste de Campeche durante 2011, por el método de frecuencia acumulada.

Fig. 3. Distribución de longitud furcal de organismos maduros de bagre bandera Bagre marinus en el sudeste de Campeche durante 2011, por el método de King (1995).

21(2): 13-19, noviembre de 2013 Ciencia Pesquera 17 V. Caballero-Chávez

de entre 30.2 a 58.5 cm de lt, que al extrapolar- las a lf dan 23.5 a 49.5 cm; en esto influyen el tipo de arte de pesca empleado, así como las zonas de pesca en donde se realizaron los estudios.

La talla de primera madurez (l50%M) calculada para la especie difiere con las de los resultados de otros autores, como Caballero-Chávez et al. (20033) que fue de 37.5 cm lf y Smith et al. (19884) que fue 38.0 cm de lf, mientras que en este estudio fue de 35.8 para hembras y 32.8 para machos, y el promedio de ambos fue de 33 cm lf por el método de King (1995), lo que hace pensar que los pescadores están usando anzuelos de menor tamaño en el palangre. Los resultados obtenidos sobre la época de reproducción que se determinó de abril a octubre, coinciden con Caballero-Chávez et al. (20033) que la sitúan de mayo a septiembre, en tanto que Swingle (1971) menciona que ésta empieza en abril en el Golfo de México. León (1994) la ubica de abril a octubre con un pico importante de mayo a agosto en la isla Marga- rita en Caracas, Venezuela. Jones et al. (1978) en Florida, eua, y Mendoza-Carranza y Her- Fig. 4. Distribución de individuos hembras y machos madu- nández-Franyutti (2005) en Tabasco, México, ros de bagre bandera Bagre marinus en el sudeste de Campe- señalan que es de mayo a agosto. Aunque estos che durante 2011. tres últimos autores mencionan un periodo de desove más corto, éste se ubica dentro del pe- número de organismos se incrementa (Smith et riodo que se indica en los trabajos mencionados, al. 19884). Resultados similares se obtuvieron en incluido este estudio. estudios realizados en la región por Caballero- Chávez et al. (19988), mientras que León (1994) encontró que la proporción de sexos no varía de Conclusiones y recomendaciones uno a uno. Las hembras predominaron sobre los machos en las capturas con palangre, sobre todo • La talla a la que 50% de las hembras en la en los meses de reproducción, pues el método muestra estuvo madura fue 35.8 cm lf; los de incubación oral de la especie requiere que el machos a los 32.8 cm lf. macho guarde huevos hasta que eclosionen y a • En el sudeste de Campeche, la temporada de los alevines hasta que alcancen cerca de 7.62 cm reproducción del bagre bandera es de abril a de lt (Gunter 1947, Ward 1957, sepesca 1985, octubre, con un pico de julio a septiembre, León 1994, Caballero-Chávez et al. 20033, Men- que coincide con el periodo de mayor cap- doza-Carranza y Hernández-Franyutti 2005). En tura en la zona. Por lo que esta pesquería ha este trabajo se registran tallas que van de 25.1 tenido consecuencias negativas para la po- cm a 52.2 cm de lf, en individuos capturados blación de B. marinus. por la pesca comercial con palangre, aunque en • Considerando que se debe proteger a las es- años anteriores se encontraron tallas de mayor pecies de tallas mayores a la que 50% es ma- tamaño como es el caso para 2003 de 24 a 60 cm dura, se recomienda una mínima de captura de lf (Caballero-Chávez et al. 20033), mientras para bagre bandera de 41 cm lf, lo que equi- que Mendoza-Carranza y Hernández-Franyutti vale a un peso de alrededor de 1 072 gramos. (2005) encontraron tallas relativamente menores

18 Ciencia Pesquera 21(2): 13-19, noviembre de 2013 Madurez y reproducción de bagre bandera

• Con base en estos resultados se propone una Mendoza-carranza M, A Romero-Rodríguez, E Segura- Berttolini, E Ramírez-Mosqueda y W Arévalo-Frías. veda en los meses de junio y agosto en la pes- 2012. El bagre bandera Bagre marinus como especie quería de bagre bandera, que es cuando hay clave de la pesca marina de pequeña escala en la costa un mayor número de organismos maduros. de Tabasco. En: AJ Sánchez, X Chiappa-Carrara y B Pérez (eds.). Recursos Acuáticos Costeros del Sureste: Tendencias actuales en investigación y estado del arte. recorecos, concytey, unacar, ujat, ecosur, Literatura citada unam, pp: 527-547. Robins CR, GC Ray, J Douglass y R Freund. 1999. A field Castro-Aguirre JL, HS Espinosa P y JJ Schmitter S. guide to Atlantic coast fishes of North America. National 1999. Ictiofauna estuarino-lagunar y vicaria de México. Audubon Society and National Wildlife Federation. México: Limusa-Grupo Noriega Editores, México. Houghton Mifflin Co. Boston, eu. (32) 368p. 711p. Sagarpa. 2012. Anuario estadístico de pesca 2011. Dof. 2012. Carta Nacional Pesquera. Diario Oficial de la Comisión Nacional de Acuacultura y Pesca, Secretaría Federación. 24 de agosto 2012. de Agricultura, Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca y Finucane JH y LA Collins. 1984. Reproductive biology of Alimentación, 305p. cero, Scomberomorus regalis, from the coastal waters of Segura-Berttolini EC y M Mendoza-Carranza. 2013. La south Florida. Northeast Gulf Science 7: 101-107. importancia de los machos del bagre bandera, Bagre Gunter G. 1947. Observations on breeding of the marine marinus (Pisces: Ariidae), en el proceso reproductivo. catfish, Gaelichthys felis (Linnaeus). Copeia 4: 217-223. Cienc. mar. 39(1): 29-39. Jones PW, FD Martin y JD Hardy Jr. 1978. Development Sepesca. 1985. Catálogo de especies acuáticas de of fishes in the mid-Atlantic bight. An atlas of egg, importancia comercial en el Estado de Tabasco artes larval, and juvenile stages. Acipenseridae through y métodos de captura. Publicaciones del Gobierno del Ictaluridae. us. Fish and Wildlife Service. Biological Estado de Tabasco. 172p. Service Program fws/obs-78/12 (I): 301-307. Sokolov VA y M Wong R. 1973. Programa general para King m. 1995. Fisheries biology, assessment and management. las investigaciones de peces pelágicos. Contribución al Fishing News Books, Blackwell Science, Ltd. 341p. estudio de las pesquerías en México/ pndud/fao, pp: León JR. 1994. Reproducción del bagre cacumo, Bagre 1-51. marinus (Mitchill, 1815) (Pisces: Ariidae) de la costa Swingle HA. 1971. Biology of Alabama estuarine areas- sur de la isla Margarita, Venezuela. Boletín del Instituto Cooperative Gulf of Mexico estuarine inventory. Oceanográfico de la Universidad de Oriente 33(1-2): 19- Alabama Marine Resources Bulletin 5: 1-123. 27. Ward JW. 1957. The reproduction and early development Mendoza-carranza M. 2003. The feeding habits of of the sea catfish, Galeichthys felis in the Biloxi gafftopsail catfish Bagre marinus (Ariidae) in Paraiso (Mississippi) Bay. Copeia 4: 295-298. Coast, Tabasco, Mexico. Hidrobiológica 13: 119-126. Wakida-kusonoki A y V Caballero-Chávez. 2009. Efectos Mendoza-Carranza M y A Hernández-Franyutti. 2005. del derrame de hidrocarburos del pozo Kab 121 sobre Annual reproductive cycle of gafftopsail catfish, Bagre la pesca ribereña en el litoral de Campeche y Tabasco, marinus (Ariidae) in a tropical coastal environment in México. Ciencia Pesquera 17(2): 65-73. the Gulf of Mexico. Hidrobiológica 15(3): 275-282.

Recibido: 5 de febrero de 2012. Aceptado: 1 de octubre de 2013.

21(2): 13-19, noviembre de 2013 Ciencia Pesquera 19 Ciencia Pesquera (2013) 21(2): 21-28 Aspectos biológicos del robalo hocicudo Centropomus viridis, en el sistema lagunar Chantuto-Panzacola, Chiapas, México

Aldrin Labastida-Che*, Ada Lisbeth Núñez-Orozco y José Alfonso Oviedo-Piamonte

La pesquería del robalo representa uno de los recursos más importantes de la pesca ribereña multiespe- cífica en los sistemas lagunares del estado de Chiapas. El robalo hocicudo o blanco Centropomus viridis es una de las especies de importancia comercial; sin embargo, son pocos los estudios sobre su biología y pesquería. Se realizaron muestreos mensuales de abril a diciembre de 2010 en las zonas de desembarque del sistema lagunar Chantuto-Panzacola. Se registraron datos de longitud y peso eviscerado. Se estimaron talla de primera captura, parámetros de crecimiento, tasas de mortalidad y de explotación. Se midieron 304 organismos con longitud media de 47.02 cm (± 8.9 de) y una talla de primera captura de 47.68 cm. -1 Los parámetros de crecimiento para la especies fueron k = 0.57 año , l¥ = 80 cm y to = -0.218. La edad máxima estimada fue de seis años. Las tasas de mortalidad total z = 1.78, la mortalidad natural m = 0.94 y la mortalidad por pesca f = 0.84. La tasa de explotación fue de e = 0.47, lo que indica que el recurso está en los límites de equilibrio y, por tanto, se deben tomar medidas precautorias en su aprovechamiento. Palabras clave: Robalo blanco, explotación, crecimiento, mortalidad, pesca.

Biological aspects of the white snook Centropomus viridis, in the Chantuto-Panzacola lagunar system, Chiapas, Mexico

The snook fishery represents one of the most important multispecies artisanal fishery in the lagoon systems of the State of Chiapas. The white snook Centropomus viridis is commercially important; however there are few studies on its biology and fishery. Specimen samples were taken from April to December 2010 of the fishery landing areas of Chantuto-Panzacola lagunar system. Total length and eviscerated weight data were recorded. Size of first capture, growth parameters, mortality rates and exploitation rate were estimated. Three hundred and four specimens were measured and its average length was 47.02 cm (8.9 ± sd) and the -1 length at first capture was 47.68 cm. Growth parameters for the species was k = 0.57 year , l¥ = 80 cm and

to = -0.218. Estimated maximum age was of six years. Total mortality rate was z = 1.78, natural mortality m = 0.94 and fishing mortality f = 0.84. The exploitation rate was e = 0.47, which indicates that the resource is found in the limits of balance, therefore precautory measures for its use should be considered. Key words: White snook, exploitation, growth, mortality, fishing.

Introducción Melo et al. 1995). En general, todas las especies de robalo son consideradas de alto valor econó- Las especies de la familia Centropomidae habi- mico, debido al sabor de su carne y al tamaño tan en aguas costeras someras, estuarios, ríos, que alcanzan en la etapa adulta; Centropomus lagunas salobres, y realizan migraciones a aguas viridis Lockington 1877 llega a medir hasta dos dulces. Es muy común encontrar organismos ju- metros de longitud aunque su talla comercial es veniles y preadultos en áreas de manglares, donde 60 cm (Tucker 1987, Tringali et al. 1999, Pere- de muestran gran tolerancia a las fluctuaciones ra-García et al. 2008). de salinidad debido a su capacidad de osmoregu- La pesca del robalo se lleva a cabo en los lación (Chung 19811, Fischer et al. 1995, Muhlia- sistemas lagunares del Pacífico mexicano (desde Sinaloa hasta Chiapas). Para la pesca deportiva

* Centro Regional de Investigación Pesquera - Salina Cruz, Instituto Nacional de Pesca. Prolongación Playa Abierta, s/n, fishes of the Northeastern Venezuela. En: S Gómez-Aguirre Col. Miramar, Salina Cruz, Oax. [email protected] (ed.). Memorias VII Simposio Latinoamericano sobre 1. Chung KS. 1981. Critical termal maximum of some tropical Oceanografía Biológica. México, d.f., pp: 573-589.

Ciencia Pesquera 21 A. Labastida-Che, A. Lisbeth Núñez-Orozco y J.A. Oviedo-Piamonte y artesanal se utilizan líneas y anzuelos, pero con un inventario de la ictiofauna del sistema, también se capturan con redes de enmalle tipo para lo que determinó su diversidad, su abun- agallera y mediante buceo nocturno con arpón dancia y su riqueza específica. Gordillo-Macías (dof 2006). et al. (20055) analizaron la distribución, la abun- De acuerdo con la Carta Nacional Pesquera dancia y la relación talla-peso de los robalos en (dof 2006), el estado de Chiapas contribuye de el sistema lagunar Carretas-Pereyra, y encontra- forma notable en las capturas de este recurso. El ron tres especies de robalos (C. robalito Jordan robalo representa uno de los recursos más im- y Gilbert 1882, C. nigrescens Günther 1864 y C. portantes de la pesca ribereña multiespecífica en viridis). Briones-Ávila et al. (20066) determina- los sistemas lagunares del estado, y constituye ron la edad y el crecimiento de C. viridis en el más de 15% de la captura comercial, superior a sistema lagunar de Teacapán-Agua Brava, sur de la de la familia Mugilidae, que representan cerca Sinaloa y norte de Nayarit, mediante la lectura de 36% de la pesca ribereña en el estado (Álva- de anillos de crecimiento en los otolitos. rez-López et al. 20022). En el presente trabajo se analizaron pará- Diversos estudios han evaluado la fauna de metros biológicos tales como la talla de primera peces de las costas norte y central del Pacífico de captura, de crecimiento, mortalidad y tasa de ex- México, entre ellos, Yáñez-Arancibia y Nugent plotación de C. viridis, con el propósito de gene- (1977), Amezcua-Linares (1985), Gallardo-Ca- rar información sobre su biología y contribuir a bello et al. (2003), entre otros. Para la región del la administración adecuada del recurso. Pacífico Sur, los trabajos sobre estructura y fun- ción de las comunidades de peces son escasos; pero se pueden mencionar algunos que incluyen Materiales y métodos aspectos biológicos y pesqueros de los robalos en el litoral del Pacífico mexicano, como el de El sistema lagunar-estuarino Chantuto-Panzaco- Carranza (1975), que proporcionó una visión ge- la se localiza en el Pacífico mexicano, en la costa neral del estado de la pesca en Chiapas, analiza- sur de Chiapas, ubicada en el municipio de Aca- do en el marco de la problemática y la tendencia petahua, entre 92° 45’ y 92° 55’ ln y 15° 09’ y 15° pesquera del país. Ortega-Bernal et al. (19983) 17’ lo, dentro de la zona de amortiguamiento de describieron la ictiofauna de dos lagunas coste- la Reserva de la Biósfera La Encrucijada, y abar- ras tropicales del sur del Golfo de Tehuantepec. ca una superficie aproximada de 1 900 hectáreas Díaz-Ruiz et al. (2004) estudiaron la diversidad, (Fig. 1). El sistema, de 182 km2 de extensión, la abundancia y los conjuntos ictiofaunísticos está conformado por cinco lagunas principales: del sistema lagunar estuarino Chantuto-Panza- Chantuto, Campón, Teculapa, Cerritos y Panza- cola, así como sus relaciones con las variables cola. Se conecta con el mar a través de la Boca ambientales. Torres-Huerta (20094) realizó un San Juan y recibe la descarga de San Nicolás, Ca- monitoreo de la ictiofauna del sistema lagunar caluta, Cuilapa, Doña María y Cintalapa, ríos de Chantuto-Panzacola, con el objetivo de contar pequeño caudal. El clima es tropical Am (f) w, cálido húmedo, lluvioso en verano y seco en invierno. Se reconocen

2. Álvarez-López B, HA Gil-López, O Morales-Pacheco y JA De la Cruz-Hernández. 2002. Diagnóstico de la pesca ribereña de escama en las costas de Oaxaca y Chiapas. Informe técnico (Documento interno). Instituto Nacional de la Pesca. Centro 5. Gordillo-Macías C, E Velázquez-Velázquez y G Rivera- Regional de Investigación Pesquera, Salina Cruz. 111p. Velázquez. 2005. Abundancia, distribución y relación talla- 3. Ortega-Bernal R, S Díaz-Ruiz y O Pérez-Solís. 1998. peso de los robalos (Teleostei: Centropomidae) en el Sistema Ictiofauna de dos lagunas costeras tropicales del sur del Lagunar Carretas-Pereyra, en la costa del Estado de Chiapas. Golfo de Tehuantepec. VI Congreso Nacional de Ictiología. XVIII Congreso Nacional de Zoología. Monterrey, n.l. 4 al 7 Tuxpan, Veracruz. de octubre. 4. Torres-Huerta AM. 2009. Monitoreo de la ictiofauna 6. Briones-Ávila E, YA Green-Ruíz y E Morales-Bojórquez. del sistema lagunar Chantuto-Panzacola en la Reserva de la 2006. Edad y crecimiento de Centropomus viridis del sistema Biósfera La Encrucijada, Chiapas. Informe de investigación lagunar de Teacapán-Agua Brava, sur de Sinaloa y norte (Documento interno). Universidad del Mar, Puerto Ángel, de Nayarit. III Foro Científico de Pesca Ribereña. Puerto Oaxaca. 64p. Vallarta, Jal. 3 al 5 de octubre.

22 Ciencia Pesquera 21(2): 21-28, noviembre de 2013 Biología del Centropomus viridis en Chantuto-Panzacola, Chiapas dos épocas climáticas en la región: la temporada 0.7 mm, caída del paño de 50 mallas y la longi- de lluvias comienza en mayo y termina en octu- tud de la red operando puede ser de hasta 300 bre, el resto del año es seco o con lluvias ocasiona- metros. Se emplea también la agallera de fondo. les en febrero o marzo. La precipitación pluvial se La identificación de la especie se determinó incrementa hacia la sierra y disminuye en la costa. utilizando las claves de Fischer et al. (1995). De La precipitación mínima anual es de 1 300 mm y cada organismo se obtuvo la longitud total (lt, la máxima es de 3 000 mm, repartidos entre 100 y cm) y el peso eviscerado (Pe, g). Las frecuencias 200 días lluviosos al año. La temperatura media de tallas obtenidas se agruparon en intervalos de anual es de 28 °c, constante todo el año y por lo un centímetro para describir la estructura de la regular mayor que 22 °c (García 1973). población extraída por medio de la pesca y para Se realizaron muestreos mensuales durante definir los principales parámetros poblacionales: el periodo de abril a diciembre de 2010 en los longitud media de primera captura, crecimiento, principales centros de acopio del recurso en el mortalidad natural, total y por pesca, así como la sistema lagunar Chantuto-Panzacola, Chiapas. tasa de explotación. En esta zona se pesca el robalo con redes de en- Se analizó la relación longitud-peso con el malle de superficie tipo agallera y luz de malla fin de determinar el tipo de crecimiento (Sparre de 101.6 mm (4 plg), con diámetro de hilo de y Venema 1995).

Fig. 1. Sistema lagunar Chantuto-Panzacola, Chiapas.

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Pe = aLtb (Ec. 1) ción y la separación de los grupos modales. La estimación de los parámetros de crecimiento se Donde: Pt = peso del organismo en gramos, realizó por medio del programa elefan i (Elec- Lt = longitud total en centímetros, a = paráme- tronic Length Frecuency Analysis) contenido en tro de la ordenada al origen relacionado con el el programa de evaluación fisat ii (Gayanilo et factor de condición (Ricker 1975, Safran 1992), al. 2005). El parámetro to se estimó mediante la y b = pendiente de la ecuación exponencial o ecuación empírica de Pauly (1979): factor alométrico. Para determinar si el factor de crecimiento b, es alométrico o isométrico se Log10 (–t0) = –0.3922 – [–0.2752(Log10 L∞)] – aplicó la prueba de t-Student (Zar 1996): [1.038(Log10 k)] (Ec. 5)

Los parámetros de crecimiento fueron modela- (Ec. 2) dos aplicando la ecuación de crecimiento de von Bertalanffy (1934):

Donde: b = parámetro estimado, β0 = valor del (Ec. 6) parámetro hipotetizado (en este caso es tres) y

Sb = error estándar del parámetro estimado. Donde: Ltt = longitud total al tiempo t; l∞ = longitud infinita o asintótica, k = factor de creci- Talla de primera captura. La talla de reclutamiento o de velocidad a la que la curva alcanza la miento es el tamaño mínimo en que los peces asíntota, to = longitud teórica en la edad 0. entran a la pesquería, es decir, en que los peces son vulnerables a los artes de pesca. Sin embar- Mortalidad y tasa de explotación. La mortali- go, la edad en la que efectivamente ingresan a la dad natural (m) se estimó a partir de la ecuación pesquería se denomina edad de primera captu- empírica de Pauly (1984) aplicable a pesquerías ra y representa el comienzo de la fase explotada tropicales: (Sparre y Venema 1995).

Las tallas de primera captura (Lc) y de reclu- Log10 m = –0.0066 – (0.279 Log10 L∞) + (0.6545 o tamiento (Lr) son las longitudes a las cuales se Log10 k) + (0.4634 Log10 T ) (Ec. 7) retienen 50% y 25% de los peces capturados por un arte de pesca (Gulland 1983). Donde: m = mortalidad natural, l∞ y k son pa- La talla de primera captura se estimó sobre rámetros de la ecuación de crecimiento, y t° = la base de las frecuencias de tallas, a través de la temperatura superficial del mar curva sigmoide ajustada a la ecuación logística La tasa instantánea de mortalidad total (z), (Sparre y Venema 1995): que es la suma de la mortalidad natural y la mortalidad por pesca z = m + f; se estima por S = 1 / 1 + e(a-bLt) (Ec. 3) medio de la curva de captura a edades relativas, incluida dentro del programa fisat ii. De la dife- Donde: S = probabilidad de retención de indi- rencia entre ambos parámetros (z - m) se obtuvo viduos de longitud lt, a y b son los parámetros la mortalidad por pesca (f). de ajuste. Para obtener las constantes a y b, la La tasa de explotación anual, e = f / (f + m), ecuación se transformó en línea recta: con base en la ecuación de Pauly (1983) para determinar si se encuentra dentro de los niveles

ln[(1/P)-1] = a – b · Lt (Ec. 4) óptimos de aprovechamiento.

Finalmente, se calculó la talla de l50% de la po- blación mediante la ecuación l50% = a / b. Resultados

Edad y crecimiento. Se utilizó el método indi- Durante el periodo de estudio se registraron 304 recto de Bhattacharya (1967) para la identifica- organismos, cuya mayor abundancia se encontró

24 Ciencia Pesquera 21(2): 21-28, noviembre de 2013 Biología del Centropomus viridis en Chantuto-Panzacola, Chiapas en octubre. La longitud media fue de 47.02 cm lt, que muestra que la talla de reclutamiento es la máxima de 78.50 cm lt, con un peso de 42.87 cm lt. 3 926 g, mientras que los valores mínimos registrados fueron de 16 cm lt, con un peso de 33 g (Fig. 2). El modelo potencial de la relación longitud-peso del robalo hocicudo para ambos sexos fue de Pe = 0.008 · Lt 2.999, lo cual indica que tienen un crecimiento isométrico (t = 0.00028, p = 0.999) (Fig. 3). No se encontraron diferencias significativas entre machos y hembras en los valores de b (p = 0.111).

Fig. 4. Talla de primera captura del robalo hocicudo Centropomus viridis capturado en el sistema lagunar Chantu- to-Panzacola, Chiapas.

Se estimaron los valores de crecimiento mediante el método de von Bertalanffy, y se obtuvo una tasa de crecimiento de k = 0.57 año-1, una lon-

gitud asintótica l∞= 80 cm y to = -0.218. Con- siderando lo anterior, el crecimiento máximo asintótico del robalo hocicudo fue estimado a los Fig. 2. Distribución de frecuencia de tallas del robalo hoci- seis años de edad (Fig. 5), y la edad de primera cudo Centropomus viridis capturado en el sistema lagunar captura y de reclutamiento fue a los Tc = 1.37 y Chantuto-Panzacola, Chiapas. Tr = 1.13 años, respectivamente.

Fig. 5. Curva de crecimiento del robalo hocicudo Centropomus Fig. 3. Análisis de la relación longitud-peso para ambos sexos viridis del sistema lagunar Chantuto-Panzacola, Chiapas. del robalo hocicudo Centropomus viridis capturado en el sistema lagunar Chantuto-Panzacola, Chiapas. La población del robalo hocicudo presentó una La talla de primera captura estimada para am- m = 0.94, una z = 1.78 (Fig. 6) y una f = 0.84, bos sexos fue de 47.68 cm de lt (Fig. 4). Ade- lo que da como resultado una m = 0.94; la más, también se calculó la talla de reclutamien- s = 0.169. Esto significa que al año muere 83.14% to como l25 ó 25% de la frecuencia acumulada, de la población capturable y sobrevive 16.86%.

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Del total de éstos, 47.19% muere por presión de talla comercial es de 60 cm. La variación en la pesca y 52.81% por eventos naturales tales como estructura de tallas es determinada por la selecti- depredación, enfermedades o migraciones. vidad del arte de pesca, el tamaño de la misma y La e = 0.47 e indica que el recurso está en los la técnica de pesca utilizada (Grimes 2001, Pauly límites de equilibrio y, por tanto, se deben tomar y Watson 2001, Hernández y Kempton 2003). En medidas precautorias en su aprovechamiento, la zona de estudio, la pesca del robalo se realiza que puedan disminuir la presión por pesca (re- sobre todo con red agallera con tamaño de malla gular esfuerzo de pesca). de 101.6 mm (4 pulg), que incide sobre organismos de 40 a 58 centímetros. En el Golfo de México, Lorán-Núñez et al. (2012) reportan para C. undecimalis tallas de 27.5 cm a 120 cm de lt, y en el sistema lagunar de Alvarado, Veracruz, se utilizan para la captura de robalo red agallera, chinchorro playero y atarraya con tamaño de malla máximo de 203 mm, 102 mm y 100 mm, respectivamente. La distribución de tallas también puede va- riar de una región a otra y hasta dentro de una misma región (Matsuyama et al. 1987, Vazzoler 1996), debido a que el crecimiento se ve afecta- do por la disponibilidad de alimento, densidad poblacional y otros factores ecológicos (Marca- no et al. 2002). La temperatura y la salinidad son variables ambientales cuya interacción puede Fig. 6. Curva de captura a edades relativas del robalo hocicu- limitar la distribución y el crecimiento de los ro- do Centropomus viridis del sistema lagunar Chantuto-Panza- balos, ya que no toleran las temperaturas bajas cola, Chiapas. La pendiente de la línea trazada representa la et al. tasa de mortalidad total. (Howells 1990). El crecimiento isométrico reportado en el presente estudio coincide con lo estimado por Discusión Perera-García et al. (2008) para C. undecimalis en el Golfo de México (b = 2.960); el coeficiente El intervalo de tallas obtenido en el presente tra- de alometría (b) tiene una importancia biológi- bajo es comparativamente menor a lo reportado ca, ya que indica la ganancia de peso en relación por Briones-Ávila et al. (20066), donde la distri- con el crecimiento en longitud. Variaciones en bución de frecuencias que presenta C. viridis en el el estimado de b pudieran reflejar cambios en la sistema lagunar de Teacapán-Agua Brava, sur de condición de los individuos relacionados con la Sinaloa y norte de Nayarit, abarca tallas de 31 cm disponibilidad de alimento, épocas reproducti- a 94 cm con una media de 55.37 cm de longitud vas o actividades migratorias (Frota et al. 2004). total. Para la misma zona, van der Heiden et al. Dentro de las estrategias de administración (19987) reportaron ejemplares de 92.50 cm de pesquera por lo general se busca que las espe- lt de talla máxima y peso eviscerado de 6 400 g. cies sean capturadas a una talla y una edad (de Tringali et al. (1999) mencionan que C. viridis al- reclutamiento) mayores que la de primera re- canza hasta dos metros de longitud, aunque su producción. La curva logística indica que la talla de reclutamiento de C. viridis es de 42.87 cm lt, dato muy cercano al de la talla de primera captura estimada de 47.68 cm de lt; a pesar de que 7. van der Heiden AM, M Ruiz Guerrero y A Abreu Grobois. 1998. Genética y taxonomía de los robalos (Centropomus spp.) no fue posible obtener la talla de primera repro- del Golfo de California, México. Centro de Investigación ducción, podría considerarse que los organismos en Alimentación y Desarrollo a.c. Unidad Mazatlán en Acuicultura y Manejo Ambiental. Informe final snib- capturados son recién reclutados en la pesquería conabio proyecto No. G008. México, d.f. y aún no alcanzan la talla reproductiva. Lorán-

26 Ciencia Pesquera 21(2): 21-28, noviembre de 2013 Biología del Centropomus viridis en Chantuto-Panzacola, Chiapas

Núñez y colaboradores (2012) estimaron una quero, además de realizar estudios con respecto talla de primera madurez mínima de 69.3 cm y a los aspectos reproductivos de las especies. máxima de 81.6 cm lt para C. undecimalis. Asi- mismo, reportan dos modas, una en el intervalo de 55-60 cm que corresponde a organismos que Literatura citada están por incorporarse a la población reproductiva, y otra en 75-80 cm correspondiente a orga- Amezcua-Linares F. 1985. Recursos potenciales de nismos adultos. peces capturados con redes camaroneras en la costa Los datos de mortalidad reportados por del Pacífico de México. En: A Yáñez-Arancibia (ed.). 6 Recursos pesqueros potenciales de México: La pesca Briones-Ávila et al. (2006 ) dan resultados muy acompañante del camarón. Universidad Nacional altos en comparación con los de este documento. Autónoma de México-Instituto Nacional de la Pesca. La mortalidad por pesca y la tasa de explotación México, pp: 39-94. indican que el recurso está en los límites de equi- Bhattacharya CG. 1967. A simple method for resolution librio, por lo que es necesario considerar medi- of distribution in gaussian components. Biometrics 23: 115-135. das precautorias para su aprovechamiento. Gu- Carranza J. 1975. Recursos pesqueros de Chiapas. En: lland (1971) sugirió que para que se considere Instituto Mexicano de Recursos Naturales Renovables que un recurso es explotado de manera óptima, (ed.). Chiapas y sus recursos naturales renovables, pp: la tasa de explotación debe ser igual a eopt = 0.5. 97-126. La mortalidad por pesca y la edad a la prime- Csirke J. 1980. Introducción a la dinámica de poblaciones ra captura son parámetros poblacionales que se de peces. fao, Doc. Téc. Pesca (192): 1-82. Dof. 2006. Carta Nacional Pesquera. Segunda edición. pueden controlar, si se aumenta o disminuye la 128p. Diario Oficial de la Federación. México. 25 de capacidad de captura o se orientan las faenas de agosto de 2006. pesca hacia la captura de ejemplares de menor Díaz-Ruiz S, E Cano-Quiroga, A Aguirre-León y R o de mayor tamaño (Csirke 1980). De tal mane- Ortega-Bernal. 2004. Diversidad, abundancia y ra, se pueden registrar los cambios en el número conjuntos ictiofaunísticos del sistema lagunar- estuarino Chantuto-Panzacola, Chiapas, México. Rev. y la biomasa total de sus integrantes, en su es- Biol. Trop. 52(1): 187-199. tructura por edad o por tallas, en su velocidad Fischer W, F Krupp, W Schneides, C Sommer, KE de crecimiento e incluso en la capacidad de re- Carpenter y UH Niem (ed.). 1995. Guía fao para producción. Desde el punto de vista del manejo la identificación de especies para los fines de la pesca. del recurso, se deben considerar las tallas para Pacífico centro–oriental. Roma, fao. Vol. 2: 647-1200 p. la selectividad de los artes de pesca empleados Frota LO, PAS Costa y AC Braga. 2004. Length-weight relationships of marine fishes from the central Brazilian en la explotación, ya que se podría posibilitar la coast. NAGA, WorldFish Center Quarterly 27(1): 20-26. fuga de los ejemplares de tallas inferiores. En la Gallardo-Cabello M, E Espino-Barr, F González- actualidad no se cuenta con una norma que re- Orozco y A Garcia-Boa. 2003. Age determination of gule de forma específica las especies de robalo; Anisotremus interruptus (Perciformes: Haemulidae) by sin embargo, la Carta Nacional Pesquera reco- scale reading, in the coast of Colima, Mexico. Rev. Biol. Trop. 51: 519-528. mienda establecer vedas temporales y proteger García E. 1973. Modificaciones al sistema de clasificación la temporada reproductiva con el fin de evitar climática de Köppen, para adaptarlo a las condiciones que los individuos mayores a 70 cm de longitud de la República Mexicana. Instituto de Geografía, total sean capturados, por lo que se indica la ne- Universidad Nacional Autónoma de México. 243p. cesidad de limitar el esfuerzo pesquero por re- Gayanilo FC, P Sparre y D Pauly. 2005. fao-iclarm giones. Estudios realizados en Sinaloa y Nayarit Stock Assessment Tools (Fisat) User’s Guide. fao Computerized Information Series (Fisheries). Rome, para C. viridis sugieren instaurar una talla míni- fao, 168p. ma de captura y el uso de redes con luz de malla Grimes CB. 2001. Fishery production and the Mississippi mínima de 127 mm (5 plg). Si se considera lo an- river discharge. Fisheries 26(8): 17-26. terior y se tiene en cuenta que la talla de primera Gulland JA. 1971. The fish resources of he ocean. West By- captura es muy cercana a la de reclutamiento, y fleet, Surrey, Fishing News (Boocks), Ltd., for fao, 255 p. Rev. Ed, of fao Fish. Tech. Pap. (97): 425p. la tasa de explotación indica que el recurso está Gulland JA. 1983. Fish stock assessment: a manual of en sus límites de equilibrio, se requiere disminuir basic methods. fao 1: 1-223. la presión por pesca limitando el esfuerzo pes-

21(2): 21-28, noviembre de 2013 Ciencia Pesquera 27 A. Labastida-Che, A. Lisbeth Núñez-Orozco y J.A. Oviedo-Piamonte

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28 Ciencia Pesquera 21(2): 21-28, noviembre de 2013 Ciencia Pesquera (2013) 21(2): 29-40 Composición y abundancia de la ictiofauna en la franja sublitoral del Golfo de Tehuantepec, Oaxaca/Chiapas, México

Ada Lisbeth Núñez-Orozco*, Aldrin Labastida-Che* y José Alfonso Oviedo-Piamonte*

Se caracterizó la estructura de la ictiofauna que habita la franja sublitoral ubicada entre cinco y 22 m (tres y 12 brazas) de profundidad, adyacente al sistema lagunar Mar Muerto en el Golfo de Tehuantepec, con base en su composición y su abundancia. Se identificaron 62 especies clasificadas en 47 géneros y 24 familias. Se registró una biomasa máxima durante noviembre de 4.39 g ∙ m-2 (p<0.05); la densidad mensual osciló entre 0.04 a 0.09 ind ∙ m-2, sin mostrar diferencias significativas (p>0.05). Las especies con mayor importancia relativa fueron Cathorops fuerthii (18.5%), Haemulopsis axillaris (15.3%), Cathorops dasycephalus (11.6%), Selene peruviana (7.9%), Sciades platypogon (7.1%), Parapsettus panamensis (6.9%) Urotrygon chilensis (6.6%), Chloroscombrus orqueta (5.6%) y Orthopristis chalceus (5.1%). Los valores máximos de los índices ecológicos se presentaron en septiembre: la diversidad h’ = 3.23 bits ∙ ind-1 y la equitatividad j’ = 0.80 bits, y en diciembre la riqueza de especies d = 3.56 sp. ∙ ind-1. Considerando la importancia que albergan estos sistemas, principalmente la franja sublitoral, es recomendable conservar esta área y evitar la actividad pesquera. Además, es preciso continuar con los estudios referentes al conocimiento del comportamiento de estas comunidades, generando información útil para el establecimiento de medidas para su aprovechamiento racional en la región. Palabras clave: Ictiofauna, plataforma continental, abundancia, distribución, Golfo de Tehuantepec.

Composition and abundance of fish fauna in coastal littoral in the ulfG of Tehuantepec, Oaxaca/Chiapas, Mexico

Distribution, composition and abundance of the fish fauna that inhabits the coastal littoral at depths between five and 22 m (three to 12 fathoms) near Mar Muerto coastal lagoon in the Gulf of Tehuantepec was characterized. A total of 62 species, 47 genera and 24 families were registered. The biomass varied from 0.04 to 0.09 ind ∙ m-2 month, with a maximum value (4.39 g ∙ m-2) in November. The most abundant species were Cathorops fuerthii (18.5%), Haemulopsis axillaris (15.3%), Cathorops dasycephalus (11.6%), Selene peruviana (7.9%), Sciades platypogon (7.1%), Parapsettus panamensis (6.9%), Urotrygon chilensis (6.6%), Chloroscombrus orqueta (5.6%) and Orthopristis chalceus (5.1%). The ecological indices showed highest values in September for diversity (h’ = 3.23 bits ∙ ind-1) and evenness (j’ = 0.80 bits), while in De- cember for species richness (d = 3.56 sp ∙ ind-1). Considering the importance of this lagoon system, this area should be protected and restricted from fishery activity. It is also necessary to continue with studies focused on the knowledge of the dynamics of these communities in order to generate measures for its rational use. Key words: Ichthyofauna, continental shelf, abundance, distribution, Gulf of Tehuantepec.

Introducción lagunares que en conjunto determinan una pro- ducción pesquera alta y sostenible (Tapia-García El Golfo de Tehuantepec es una región pesquera 1998). Este sistema está sujeto a impactos natu- y altamente productiva con importantes procesos rales o inducidos por el hombre, que influyen de físicos y ecológicos, como son los fenómenos de forma directa o indirecta en la composición de afloramiento (surgencias), aportes continentales especies, su abundancia y su distribución y, por de agua dulce y la presencia de grandes sistemas tanto, en la estructura y el funcionamiento del sistema. Su plataforma continental alberga gran diversidad de organismos bénticos, algunos de * Centro Regional de Investigación Pesquera - Salina Cruz, Instituto Nacional de Pesca. Prolongación Playa Abierta, s/n, los cuales constituyen el soporte de pesquerías Col. Miramar, Salina Cruz, Oax. [email protected]

Ciencia Pesquera 29 A.L. Núñez-Orozco, A. Labastida-Che y J.A. Oviedo-Piamonte importantes de la región (Tapia-García et al. de alta mar y artesanal, con los trabajos de Rey- 1994, Gamboa-Contreras y Tapia-García 1998). na-Cabrera y Ramos-Cruz (1998) y Tapia-García Esta región es considerada como sobresa- y Gutiérrez-Díaz (1998). Chávez (1979) realizó liente, ya que se ha caracterizado por presentar estudios sobre la composición biológica de los una importante actividad pesquera, en la que sistemas lagunares donde reportó el conjunto de destaca la de altura de camarón y el desarrollo la comunidad de macrocrustáceos y peces que de la pesca artesanal (Benítez-Torres 1994). La comparten el biotopo con los camarones y sus primera se desarrolla desde los 10 a 114 m (seis variaciones estacionales. a 62 brazas) de profundidad, donde la flota ca- Los estudios sobre recursos macrobénticos maronera de arrastre incide sobre organismos de realizados por Acal y Arias (1990) evaluaron la la plataforma continental, que además de captu- biomasa de los recursos potencialmente explota- rar las especies de camarón, de manera inciden- bles y accesibles a redes de arrastre de fondo, a la tal saca un gran número de especies de peces e vez que determinaron la estructura de la comu- invertebrados. Los pescadores artesanales, que nidad demerso-pelágica del Golfo de Tehuante- son muy numerosos, también inciden sobre el pec. Gamboa-Contreras y Tapia-García (1998) camarón y, en menor grado, sobre otras especies describieron la composición de la fauna del made crustáceos, peces y moluscos (Tapia-García y crobentos de la plataforma continental interna, Gutiérrez-Díaz 1998). La mayoría de las espe- así como su distribución y su abundancia espa- cies que componen los recursos pesqueros pro- cial y temporal. Tapia-García (1998) realizó una bablemente utiliza con intensidad la zona cos- evaluación ecológica de la ictiofauna demersal; tera, como área de alimentación y reproducción Tapia-García y García-Abad (1998) realizaron (Tapia-García y Gutiérrez-Díaz 1998). un análisis de la fauna de acompañamiento del La franja sublitoral que cobra gran interés camarón (fac) en costas de Oaxaca y Chiapas; para el desarrollo de las actividades de la pesca y Tapia-García et al. (1994) analizaron la com- ribereña es la comprendida entre cero y nueve posición y la distribución de la ictiofauna en la metros (cero y cinco brazas), la cual, de acuer- Laguna del Mar Muerto. do con la Norma Oficial Mexicana nom-002- Ante la escasa información acerca de los pesc-1993 (dof 1993) está considerada como aspectos biológicos y poblacionales de las espe- zona de exclusión y amortiguamiento para la ac- cies que integran las comunidades que habitan tividad pesquera, sobre todo para la de arrastre la franja litoral, de forma temporal o permanen- de alta mar. te, y ante las posibilidades futuras de que esta Los estudios de las comunidades que habitan zona sea reclamada por los pescadores ribereños esta zona de interés son escasos, la mayor parte para la captura del camarón, es de gran impor- se han enfocado en conocer la dinámica de algu- tancia la realización de estudios que permitan nos sistemas lagunares que conforman la región, conocer las principales características biológicas así como también lo referente al estado que y poblacionales de las especies de macrofauna. guardan las pesquerías más importantes de esta Esto permitiría sustentar las actuales y futuras región. Al respecto, el Centro Regional de Inves- medidas administrativas y pesqueras, como me- tigación Pesquera (crip) de Salina Cruz, Oaxa- canismos de regulación de la actividad pesque- ca, ha generado una serie de documentos inter- ra, manejo del aprovechamiento de los recursos nos (boletines, informes y opiniones técnicas), y conservación de las especies que coexisten en en los que se consignan variados aspectos sobre esta franja marina. la biología, la dinámica poblacional y las pesque- El presente estudio contribuye con la carac- rías de las especies explotadas comercialmente. terización de la estructura de la macrofauna íc- Gran parte de estos estudios se ha orientado ha- tica que habita la franja sublitoral ubicada entre cia el conocimiento de las características bioló- cinco y 22 metros (3 y doce brazas) de profundi- gicas y poblacionales de las especies explotadas dad, adyacente al sistema lagunar Mar Muerto comercialmente, así como a la evaluación de los en el Golfo de Tehuantepec, con base en com- recursos explotados por la flota industrial. En posición taxonómica, análisis de la distribución y lo particular, destaca la pesquería del camarón abundancia de las especies que la integran.

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Materiales y métodos El área de estudio comprende la plataforma continental del Golfo de Tehuantepec adyacen- El Golfo de Tehuantepec se ubica en el sur de te al sistema lagunar Mar Muerto, considerada la República Mexicana, en la porción tropical- zona de alta concentración de nutrientes por la oriental del litoral del Pacífico sur, frente a los presencia de floraciones (blooms) de especies estados de Oaxaca y Chiapas, desde Bahía Chi- fitoplanctónicas y la distribución de especies de pehua (ocho millas al poniente de Salina Cruz, peces del sistema lagunar (Delgado-Hernández Oaxaca) hasta Puerto Madero, Chiapas (16° 00’ et al. 19891, Tapia-García et al. 1998). ln; 95° 25’ lo y 14° 42’ ln; 92° 30’ lo) (Reyna- La recolección de ejemplares se llevó a Cabrera y Ramos-Cruz 1998). En el interior del cabo durante septiembre a diciembre de 2011. golfo se localizan los complejos lagunares Huave (Laguna Superior e Inferior), Mar Muerto, La Joya-Buenavista, Carretas-Pereyra y Chantuto- Panzacola. Esta región es una zona típica de sur- 1. Delgado-Hernández DM, A Lara-Villa y M Carranco- Dosamantes. 1989. Fitoplancton del Golfo de Tehuantepec. gencias que determinan el incremento de la pro- Informe final (Documento interno). Universidad Autónoma ductividad en forma estacional (Roden 1961). Metropolitana-Iztapalapa, Depto. de Hidrobiología. 27p.

Fig. 1. Área de estudio en la franja costera del Golfo de Tehuantepec, México.

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Se realizaron arrastres diurnos de 15 minutos de Tabla 1 duración en la porción de la zona costera en las Lista sistemática de las principales especies capturadas en isóbatas de 5.5, 11, 16.5 y 22 metros (tres, seis, la franja costera del Golfo de Tehuantepec, México nueve y 12 brazas) de profundidad. Los muestreos se llevaron a cabo a bordo de una embar- phyllum chordata clase chondrichthyes cación de 8.23 m (27 pies) de eslora con motor subclase elasmobranchii fuera de borda de 75 cf (caballos de fuerza), em- subdivisión batoidea pleando una red de arrastre camaronera de 7.6 orden torpediformes m (25 pies), de nylon monofilamento con mallas familia narcinidae género Narcine de 4.5 cm (1 ¾ pulgadas). Una vez terminado el Narcine entemedor Jordan y Starks 1895 arrastre y depositada la captura en la embarca- Narcine vermiculatus Breder 1928 ción, las muestras se transportaron al laborato- orden rajiformes rio del crip - Salina Cruz para su procesamiento. familia rhinobatidae Los organismos se identificaron a nivel es- género Rhinobatos Rhinobatos leucorhynchus Günther 1867 pecie con las claves de fao (Fischer et al. 1995), orden myliobatiformes Robertson y Allen (2002), Amezcua-Linares familia gymnuridae (1996) y Castro-Aguirre et al. (1999) y claves es- género Gymnura pecializadas como las de Marceniuk y Menezes Gymnura marmorata (Cooper 1864) (2007) y Ferraris (2007); se registró el número familia urotrygonidae de organismos por cada especie y el peso de la género Urotrygon Urotrygon chilensis (Günther 1872) muestra. Urotrygon munda Gill 1863 Se analizaron los siguientes parámetros eco- Urotrygon nana Miyake y McEachran 1988 lógicos de la comunidad: diversidad (h’) (Shan- Urotrygon rogersi (Jordan y Starks 1895) non y Wiener 1963), riqueza de especies (d) clase actinopterygii (Margalef 1958) y equidad (j’) (Pielou 1966). La subclase neopterygii abundancia se estimó en términos de la densi- división teleostei orden albuliformes -2 -2 dad (ind ∙ m ) y la biomasa (g ∙ m ). Se aplicó familia albulidae la prueba estadística andeva con significancia género Albula p<0.05 (Daniel 1997) para comparar los pará- Albula nemoptera (Fowler 1911) metros de diversidad y abundancia contra los Albula vulpes (Linnaeus 1758) meses de muestreo. orden clupeiformes familia clupeidae género Harengula Harengula thrissina (Jordan y Gilbert 1882) Resultados género Ophistonema Opisthonema sp. Estructura de la comunidad. Se determinó un familia engraulidae total de 62 especies clasificadas en 47 géneros y género Anchoa Anchoa walkeri (Baldwin y Chang 1970) 24 familias. Las especies y sus respectivas fami- familia pristigasteridae lias se ordenaron sistemáticamente y se presen- género Pliosteostoma tan en la tabla 1. Las especies registradas aporta- Pliosteostoma lutipinnis ron un total de 2 010 individuos con un peso total (Jordan y Gilbert 1882) de 75.9 kilogramos. orden siluriformes familia ariidae género Bagre Bagre panamensis (Gill 1863) género Cathorops Cathorops dasycephalus (Günther 1864) Cathorops fuerthii (Steindachner 1876) Cathorops steindachneri (Gilbert y Starks 1904) género Notarius Notarius troscheli (Gill 1863)

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género Sciades género Umbrina Sciades platypogon (Günther 1864) Umbrina xanti Gill 1862 Sciades seemanni (Günther 1864) familia polynemidae orden syngnathiformes género Polydactylus familia fistulariidae Polydactylus approximans (Lay y Bennett 1839) género Fistularia familia mullidae Fistularia corneta Gilbert y Starks 1904 género Pseudupeneus orden scorpaeniformes Pseudupeneus grandisquamis (Gill 1863) familia triglidae familia chaetodontidae género Bellator género Chaetodon Bellator loxias (Jordan 1897) Chaetodon humeralis Günther 1860 orden perciformes familia ephippidae familia centropomidae género Chaetodipterus género Centropomus Chaetodipterus zonatus (Girard 1858) Centropomus robalito Jordan y Gilbert 1882 género Parapsettus familia carangidae Parapsettus panamensis (Steindachner 1876) género Caranx orden pleuronectiformes Caranx caninus Günther 1867 familia paralichthyidae género Chloroscombrus género Cyclopsetta Chloroscombrus orqueta Jordan y Gilbert 1883 Cyclopsetta querna (Jordan y Bollman 1890) género Hemicaranx género Etropus Hemicaranx leucurus (Günther 1864) Etropus crossotus Jordan y Gilbert 1882 género Selene género Syacium Selene peruviana (Guichenot 1866) Syacium latifrons (Jordan y Gilbert 1882) familia gerreidae Syacium longidorsale Murakami y Amaoka 1992 género Diapterus Syacium ovale (Günther 1864) Diapterus brevirostris (Sauvage 1879) familia achiridae género Eucinostomus género Achirus Eucinostomus currani Zahuranec 1980 Achirus scutum (Günther 1862) familia haemulidae género Trinectes género Conodon Trinectes fonsecensis (Günther 1862) Conodon serrifer Jordan y Gilbert 1882 familia cynoglossidae género Haemulopsis género Symphurus Haemulopsis axillaris (Steindachner 1869) Symphurus elongatus (Günther 1868) Haemulopsis nitidus (Steindachner 1869) orden tetraodontiformes género Orthopristis familia balistidae Orthopristis chalceus (Günther 1864) género Balistes familia sciaenidae Balistes polylepis Steindachner 1876 género Elattarchus familia tetraodontidae Elattarchus archidium (Jordan y Gilbert 1882) género Sphoeroides género Isopisthus Sphoeroides annulatus (Jenyns 1842) Isopisthus remifer Jordan y Gilbert 1882 Sphoeroides trichocephalus (Cope 1870) género Larimus Sphoeroides sp. Larimus acclivis Jordan y Bristol 1898 familia diodontidae Larimus argenteus (Gill 1863) género Diodon género Menticirrhus Diodon holocanthus Linnaeus 1758 Menticirrhus elongatus (Günther 1864) Menticirrhus nasus (Günther 1868) Distribución espacial. En la tabla 2 se presenta género Micropogonias Micropogonias altipinnis la distribución espacial de las especies, donde se (Günther 1864) puede observar que la mayor distribución de es- género Ophioscion pecies (37) ocurre a 22 m (12 brazas) de profundi- Ophioscion scierus (Jordan y Gilbert 1884) dad. Las especies comunes en las cuatro profundi- Ophioscion strabo Gilbert 1897 dades fueron: Cathorops dasycephalus, Cathorops género Paralonchurus Paralonchurus goodei Gilbert 1898 fuerthii, Sciades platypogon, Chloroscombrus Paralonchurus rathbuni (Jordan y Bollman 1890) orqueta, Selene peruviana, Symphurus elongatus, género Stellifer Chaetodipterus zonatus, Parapsettus panamensis, Stellifer fuerthii (Steindachner 1876) Diapterus brevirostris (= D. peruvianus González-

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Acosta et al. 2007), Haemulopsis axillaris, Tabla 2 (continuación) Larimus acclivis y Urotrygon chilensis. Temporal- mente el número de especies varió de 25 en los Profundidad meses de septiembre y octubre, a 37 en diciembre. (bz) Familia Especie 3 6 9 12 Tabla 2 Polynemidae Polydactylus x x x Distribución espacial de la ictiofauna bentónica en la franja approximans costera del Golfo de Tehuantepec, México Pristigasteridae Pliosteostoma lutipinnis x x x Rhinobatidae Rhinobatos x Profundidad leucorhynchus (bz) Sciaenidae Elattarchus archidium x x Familia Especie 3 6 9 12 Sciaenidae Isopisthus remifer x Achiridae Achirus scutum x x Sciaenidae Larimus acclivis x x x x Achiridae Trinectes fonsecensis x x Sciaenidae Larimus argenteus x Albulidae Albula nemoptera x Sciaenidae Menticirrhus nasus x x x Albulidae Albula vulpes x Sciaenidae Micropogonias altipinnis x Ariidae Bagre panamensis x Sciaenidae Ophioscion scierus x Ariidae Cathorops dasycephalus x x x x Sciaenidae Ophioscion strabo x x Ariidae Cathorops fuerthii x x x x Sciaenidae Paralonchurus rathbuni x x Ariidae Sciades platypogon x x x x Sciaenidae Stellifer fuerthii x Ariidae Sciades seemanni x x Sciaenidae Umbrina xanti x Ariidae Notarius troscheli x Sciaenidae Paralonchurus goodei x Ariidae Cathorops steindachneri x Sciaenidae Menticirrhus elongatus x x Balistidae Balistes polylepis x Tetraodontidae Sphoeroides annulatus x Carangidae Caranx caninus x Tetraodontidae Sphoeroides x x x Carangidae Chloroscombrus orqueta x x x x trichocephalus Carangidae Hemicaranx leucurus x x Tetraodontidae Sphoeroides sp. x Carangidae Selene peruviana x x x x Triglidae Bellator loxias x x Centropomidae Centropomus robalito x x Urotrygonidae Urotrygon chilensis x x x x Chaetodontidae Chaetodon humeralis x Urotrygonidae Urotrygon munda x Clupeidae Harengula thrissina x Urotrygonidae Urotrygon nana x x Clupeidae Opisthonema sp. x Urotrygonidae Urotrygon rogersi x x x Cynoglossidae Symphurus elongatus x x x x Diodontidae Diodon holocanthus x x x Abundancia. La biomasa presentó variaciones Engraulidae Anchoa walkeri x durante los meses de muestreo, con los valores Ephippidae Chaetodipterus zonatus x x x x máximos durante noviembre (4.39 g ∙ m-2) y los Ephippidae Parapsettus panamensis x x x x menores en diciembre (1.37 g ∙ m-2) (Fig. 2). La Fistulariidae Fistularia corneta x prueba estadística indicó que sí hubo diferencias Gerreidae Diapterus brevirostris x x x x significativas entre octubre-noviembre y noviem- Gerreidae Eucinostomus currani x x bre-diciembre (p<0.05). Espacialmente el valor Gymnuridae Gymnura marmorata x máximo de biomasa se observó en la profundidad Haemulidae Conodon serrifer x x x de tres brazas (6.41 g ∙ m-2) y el mínimo en la de Haemulidae Haemulopsis axillaris x x x x seis brazas (0.04 g ∙ m-2) (Fig. 3). La densidad pro- Haemulidae Haemulopsis nitidus x medio mensual osciló entre 0.04 y 0.09 ind ∙ m-2 Haemulidae Orthopristis chalceus x x x (Fig. 4). El valor máximo de la densidad se presen- Mullidae Pseudupeneus x x tó en la profundidad de tres brazas (0.12 ind ∙ m-2) grandisquamis y el mínimo en la de seis brazas (0.01 ind ∙ m-2) Narcinidae Narcine vermiculatus x x x (Fig. 3). El andeva no indicó diferencias Narcinidae Narcine entemedor x significativas para la densidad (p>0.05) entre los Paralichthydae Cyclopsetta querna x x meses de muestreo. Paralichthydae Etropus crossotus x x

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Fig. 2. Variación mensual de la abundancia de la ictiofauna bentónica en la franja costera del Golfo de Tehuantepec, México.

Con relación a la abundancia relativa en cuan- to a número de organismos, las especies con mayor representación fueron Cathorops fuerthii (18.5%), Haemulopsis axillaris (15.3%), Cathorops dasycephalus (11.6%), Selene peruviana (7.9%), Sciades platypogon (7.1%), Parapsettus panamensis (6.9%), Urotrygon chilensis (6.6%), Chloroscombrus orqueta (5.6%) y Orthopristis chalceus (5.1%). Respecto al peso, las especies más importantes fueron U. chilensis (19.5%), C. fuerthii (12.9%), H. axillaris (10.8%), C. dasycephalus (8.7%), P. panamensis (8.4%), Urotrygon rogersi (5.6%), S. peruviana (4.6%), S. platypogon (4.6%) y O. chalceus (4.2%) (Tabla 3).

Diversidad. Al comparar los índices ecológicos entre las cuatro profundidades muestreadas, el valor máximo de riqueza (d) se presentó a los 22 metros (12 brazas) con d = 4.40, mientras los valores más altos de diversidad (h’) y equidad (j’) se presentaron a los 16.5 metros (9 brazas) de profundidad con h’ = 3.68 bits ∙ ind-1 y j’ = 0.87 bits (Fig. 4). Cuando se compararon los valores promedios de d, h’ y j’ entre los meses de muestreo, se observó que el valor más alto de h’ se presentó en septiembre, h’ = 3.23 bits ∙ ind-1 y la d en diciembre, d = 3.56. El índice j’ presentó Fig. 3. Variación estacional de la abundancia de la ictiofau- un comportamiento inverso a los índices h’ y d, na bentónica en la franja costera del Golfo de Tehuantepec, con el valor más alto (j’ = 0.80 bits) en el mes México. de septiembre y el más bajo en diciembre con j’ = 0.66 bits (Fig. 5). El andeva no señaló diferencias entre los meses analizados para los índi- ces mencionados (p>0.05).

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Tabla 3 Tabla 3 (continuación) Abundancia relativa (ar), en número (n) y peso (p) de la ictiofauna bentónica en la franja costera del Golfo de Especie n ar p (g) ar Tehuantepec, México (%) (%) Cathorops steindachneri 1 0.0 96.3 0.1 Especie n ar p (g) ar Balistes polylepis 1 0.0 16.3 0.0 (%) (%) Caranx caninus 1 0.0 28.2 0.0 Cathorops fuerthii 372 18.5 9 789.5 12.9 Chaetodon humeralis 1 0.0 24.6 0.0 Haemulopsis axillaris 308 15.3 8 083.0 10.6 Harengula thrissina 1 0.0 34.1 0.0 Cathorops dasycephalus 234 11.6 6 585.3 8.7 Opisthonema sp. 1 0.0 63.6 0.1 Selene peruviana 159 7.9 3 489.4 4.6 Anchoa walkeri 1 0.0 3.7 0.0 Sciades platypogon 143 7.1 3 482.7 4.6 Fistularia corneta 1 0.0 45.0 0.1 Parapsettus panamensis 139 6.9 6 387.1 8.4 Gymnura marmorata 1 0.0 438.5 0.6 Urotrygon chilensis 132 6.6 14 830.1 19.5 Isopisthus remifer 1 0.0 90.2 0.1 Chloroscombrus orqueta 119 5.9 1 721.1 2.3 Micropogonias altipinnis 1 0.0 28.4 0.0 Orthopristis chalceus 103 5.1 3 210.1 4.2 Ophioscion scierus 1 0.0 65.8 0.1 Larimus acclivis 33 1.6 1 535.3 2.0 Stellifer fuerthi 1 0.0 55.7 0.1 Diapterus brevirostris 26 1.3 1 021.6 1.3 Umbrina xanti 1 0.0 166.6 0.2 Diodon holocanthus 18 0.9 484.6 0.6 Paralonchurus goodei 1 0.0 55.6 0.1 Symphurus elongatus 17 0.8 411.9 0.5 Sphoeroides annulatus 1 0.0 10.9 0.0 Elattarchus archidium 15 0.7 573.8 0.8 Sphoeroides sp. 1 0.0 750.0 1.0 Chaetodipterus zonatus 13 0.6 491.2 0.6 Urotrygon munda 1 0.0 51.4 0.1 Menticirrhus nasus 13 0.6 475.2 0.6 Total 2 010 100 75 997.7 100 Urotrygon rogersi 13 0.6 4 226.7 5.6 Pliosteostoma lutipinnis 12 0.6 265.8 0.3 Conodon serrifer 11 0.5 247.9 0.3 Discusión Polydactylus approximans 11 0.5 413.6 0.5 Sciades seemanni 10 0.5 182.9 0.2 De las 62 especies registradas en este estudio se Centropomus robalito 8 0.4 517.1 0.7 identificaron 10 como especies dominantes: C. Sphoeroides trichocephalus 8 0.4 111.3 0.1 fuerthii, H. axillaris, C. dasycephalus, S. peruviana, Haemulopsis nitidus 7 0.3 198.1 0.3 S. platypogon, P. panamensis, U. chilensis, C. Etropus crossotus 7 0.3 124.3 0.2 orqueta, O. chalceus y U. rogersi. Durante el es- Urotrygon nana 7 0.3 1 089.6 1.4 tudio realizado por Acal y Arias (1990) en el Narcine vermiculatus 6 0.3 717.2 0.9 Golfo de Tehuantepec se registró a 292 especies Achirus scutum 4 0.2 112.4 0.1 demersales y se encontró como especies domi- Trinectes fonsecensis 4 0.2 82.5 0.1 nantes a C. orqueta, O. chalceus, O. libertate, D. Albula nemoptera 4 0.2 90.2 0.1 peruvianus, S. ensis, P. snyderi y E. gracilis. Bian- Hemicaranx leucurus 4 0.2 237.3 0.3 chi (1991) determinó un total de 230 especies, Cyclopsetta querna 4 0.2 199.9 0.3 de las cuales 14 son macroinvertebrados y 209 Ophioscion strabo 4 0.2 171.3 0.2 son peces; destacan en orden de importancia C. Paralonchurus rathbuni 4 0.2 180.1 0.2 orqueta, P. stephanophrys, S. peruviana, S. ensis, P. Pseudupeneus grandisquamis 3 0.1 67.6 0.1 snydery, O. chaceus, O. libertate y D. peruvianus. Menticirrhus elongatus 3 0.1 198.1 0.3 Tapía-García (1998) realizó un registro de 178 Bagre panamensis 2 0.1 61.8 0.1 especies de peces demersales, de las cuales 20 Eucinostomus currani 2 0.1 24.6 0.0 aportan más de 80% de la abundancia numérica Narcine entemedor 2 0.1 941.3 1.2 y del peso, entre las que sobresalen: S. latifrons, Rhinobatos leucorhynchus 2 0.1 633 0.8 E. gracilis, B. constellatus, S. ovale, S. peruviana, Larimus argenteus 2 0.1 151.9 0.2 C. orqueta, H. axillaris, H. nitidus, D. peruvianus Bellator loxias 2 0.1 25.9 0.0 y P. approximans. Martínez-Muñoz (2012) iden- Albula vulpes 1 0.0 55.6 0.1 tificó 229 especies de peces demersales que for- Notarius troscheli 1 0.0 72.9 0.1 man parte de la captura incidental de la pesca de

36 Ciencia Pesquera 21(2): 29-40, noviembre de 2013 Ictiofauna en el Golfo de Tehuantepec

Fig. 5. Variación mensual de los índices ecológicos de la comunidad de ictiofauna bentónica en la franja costera del Gol- fo de Tehuantepec, México. Riqueza (d = sp/ind), Diversidad (h’ = bits/ind) y Equidad (j’ = bits).

erycimba fueron más frecuentes en la plataforma interna y media, mientras P. stephanophrys, S. russula, P. analis y S. scituliceps fueron las especies dominantes en la plataforma externa. En la plataforma continental de Michoacán, Madrid et al. (1997) identificaron 257 especies de peces pertenecientes a 157 géneros y 76 familias. Mientras tanto, en la parte norte del Pacífico, De la Rosa-Meza (2005), de la fauna de acompaña- miento del camarón (fac) en Bahía Magdalena, bcs, determinó un total de 145 especies de las cuales 31 son macroinvertebrados y 114 especies son peces; las de mayor importancia son E. crossotus, E. argenteus, S. platypogon, S. lucioceps, U. roncador, S. annulatus y P. ruscarius. López- Martínez et al. (2010) registraron 65 familias y 241 especies de peces en el Golfo de California, las mejor representadas en número fueron S. ovale, P. grandisquamis, H. nitidus, D. pacificum, S. scituliceps, B. polylepis, E. currani, E. gracilis, P. analis, C. orqueta, S. peruviana, O. reddingi, E. crossotus, S. sonorae y U. halleri. La variación en el número de especies puede atribuirse a la me- nor amplitud del área muestreada, ya que sólo se consideró la zona adyacente al sistema lagunar Fig. 4. Variación espacial de los índices ecológicos de la co- Mar Muerto; sin embargo, el dato en cuanto a munidad de ictiofauna bentónica en la franja costera del Gol- las especies de importancia relativa es coinci- fo de Tehuantepec, México. Riqueza (d = sp/ind), Diversidad dente con la fauna de acompañamiento que re- (h’ = bits/ind) y Equidad (j’ = bits). portan otros autores para la misma región (Acal y Arias 1990, Bianchi 1991, Tapia-García 1998, camarón en la misma región durante los cruceros Martínez-Muñoz 2012). Bianchi (1991) plantea de veda camaronera. Las especies H. axillaris, S. como hipótesis que los productos de la freza de ovale, S. peruviana, D. peruvianus, L. acclivis y S. organismos adultos son transportados por las

21(2): 29-40, noviembre de 2013 Ciencia Pesquera 37 A.L. Núñez-Orozco, A. Labastida-Che y J.A. Oviedo-Piamonte corrientes provocados por los vientos tehuanos nos en la plataforma continental adyacente, en y giros anticiclónicos, que se desplazan hacia es- el proceso de exportación de materia orgánica tratos someros de la franja litoral, aproximando y nutrimentos, ya que determina un aumento en las larvas y juveniles a zonas de mayor producti- la producción primaria y secundaria y, en con- vidad, que serán aprovechadas como núcleos de secuencia, en la mayor abundancia de la comu- crianza y alimentación. De igual manera, 18 de nidad de peces frente a estos sistemas costeros las especies identificadas forman parte de los sis- (Yáñez-Arancibia y Sánchez-Gil 1988). En sistemas lagunares de la región (Tapia-García et al. temas lagunares-estuarinos tropicales, la diver- 1998, Díaz-Ruiz et al. 2004, Tapia-García y Men- sidad es elevada y con frecuencia hay familias y doza-Rodríguez 2005), entre ellas A. vulpes, S. géneros comunes con la plataforma marina adya- seemanni, C. fuerthii, C. robalito, C. caninus, H. cente y con arrecifes de coral próximos (Yáñez- leucurus, D. brevirostris, E. currani, C. humeralis, Arancibia 1986). Bianchi (1991) y Martínez-Mu- E. crossotus, S. ovale y S. annulatus. Cabe señalar ñoz (2012) confirman que el ecosistema costero que el resto de las especies que no fue abundante del Golfo de Tehuantepec presenta varias áreas presentó patrones de cambio mensual, caracte- de asociación diferentes, con un importante rística que sobresale en peces tropicales y sub- grado de solapamiento. Algunas de las especies tropicales (Rodríguez-Romero et al. 1998). que caracterizan a estas asociaciones presentan La variación de la abundancia con respecto alta persistencia y dominancia en la totalidad a la biomasa que presenta un máximo en no- del área estudiada (H. axillaris, D. brevirostris, S. viembre pudiera deberse a la presencia de or- peruviana, L. acclivis, S. ericymba, P. approximans, ganismos de tallas grandes durante ese periodo, C. orqueta). En las áreas costeras se observa va- principalmente por la presencia de organismos riabilidad en la composición, donde se ausentan batoideos. Si se compara con estudios realizados algunas especies demersales que habitan aguas en el Golfo de Tehuantepec y algunos sistemas someras, que es probable que migren al interior lagunares (Tapia-García et al. 19972, Díaz-Ruiz de las lagunas costeras, sobre todo bagres (S. et al. 2004, Tapia-García y Mendoza-Rodríguez seemanni, N. troscheli y C. fuerthii), mojarras (E. 2005), tanto la biomasa como la densidad pre- dowii, E. entomelas y G. cinereus), lenguados (E. sentan valores altos. Tapia-García et al. (19972) crossotus, A. scutum, A. zebrinus y T. fonsecensis), precisan mayores abundancias en profundidades corvinas (M. altipinnis y M. ectenes), algunas de menores, como a los 40 metros, sobre todo fren- ellas presentes en este estudio. La alta diversi- te al sistema lagunar Mar Muerto. dad y la gran abundancia íctica de la zona refleja La alta diversidad y la riqueza presentes en la riqueza que alberga la franja sublitoral y su esta área son reflejo de un sistema ambiental importancia como zona de intercomunicación dinámico donde las especies han desarrollado entre los sistemas estuarinos y el área marina, a adaptaciones fisiológicas y de comportamiento, la vez que como zona de crianza y de protección amplia tolerancia fisiológica, migraciones, una para las diferentes etapas de vida de las especies trama trófica compleja que conecta la ruta del pas- que habitan en ambos ecosistemas, por lo que toreo con la ruta del detritus y la alta diversidad es recomendable considerar la conservación de de compartimentos en los ciclos biogeoquímicos esta área y restringir o evitar la actividad pes- (Yáñez-Arancibia 1986). Asimismo, se resalta la quera. De igual forma, es preciso continuar con importancia de los sistemas lagunares-estuari- los estudios referentes al conocimiento del comportamiento de estas comunidades y generar in- formación útil en el establecimiento de medidas para el aprovechamiento racional de los recursos 2. Tapía-García M, MC Macuitl Montes, G Cerdenares Ladrón de Guevara, G Ayala Pérez, JA Gamboa Contreras y MC de la región. García Abad. 1997. Diversidad, distribución y abundancia de la comunidad de peces demersales del Golfo de Tehuantepec. En: Diversidad dinámica y patrones reproductivos en la comunidad de peces demersales del Golfo de Tehuantepec. Universidad Autónoma Metropolitana. Unidad Iztapalapa. Informe final (Documento interno) snib-conabio proyecto No. B094. México, df, pp: 4-31.

38 Ciencia Pesquera 21(2): 29-40, noviembre de 2013 Ictiofauna en el Golfo de Tehuantepec

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21(2): 29-40, noviembre de 2013 Ciencia Pesquera 39 A.L. Núñez-Orozco, A. Labastida-Che y J.A. Oviedo-Piamonte

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Recibido: 6 de mayo de 2013. Aceptado: 13 de octubre de 2013.

40 Ciencia Pesquera 21(2): 29-40, noviembre de 2013 Ciencia Pesquera (2013) 21(2):43-46 Notas sobre la biología y la pesquería del guatopote azul Poecilia catemaconis del Lago de Catemaco, Veracruz

Rosa María Lorán-Núñez*, Francisco R. Martínez*, Antonio J. Valdez-Guzmán* y Erick Rolando Martínez-Lorán**

Poecilia catemaconis es un pez endémico del Lago de Catemaco, con importancia pesquera; sin embargo, poco se ha estudiado su pesquería. De septiembre de 2003 a agosto de 2004 se determinaron algunos aspectos de reproducción, de la relación peso-longitud y de los artes de pesca y embarcaciones utilizados en su captura. La especie presenta un evidente dimorfismo sexual, ya que las hembras son más grandes; la relación peso-longitud tanto en hembras como en machos y en ambos fue isométrica. La especie se reproduce todo el año, con picos máximos en abril y septiembre. La talla mínima de las hembras grávidas fue de 5.2 cm, la máxima de 11.93 cm de longitud total (lt) y la longitud media de las hembras grávidas

(lm) fue de 9.0 centímetros. Palabras clave: Poecilia catemaconis, tallas, reproducción, madurez sexual.

Notes on the biology and fishery of the bicolor molly Poecilia catemaconis from Catemaco Lake, Veracruz

The bicolor molly or Catemaco molly Poecilia catemaconis is an endemic fish from Catemaco Lake, with fishing importance; however there are few studies of its fishery to help regulate their capture. During this study, monthly samplings were carried out from September 2003 to August 2004 to identify some aspects from its reproduction, weight-length relationship, fishing gear and vessels used in its capture. Females were larger, and their length-weight relationship was isometric for males, females and combined. This species reproduces almost all year round, but maximum peaks were observed during April and September. The minimum size of gravid females was 5.2 cm, the maximum of 11.93 cm total length (lt) and medium

length of gravid females (lm) was 9.0 cm. Key words: Poecilia catemaconis, size, reproduction, sexual maturity.

Poecilia catemaconis Miller 1975 es un pez vi- actividad pesquera que en él se realiza (Lorán et víparo de la familia Poeciliidae, endémico del al. 2013). Lago de Catemaco, donde tiene importancia co- La escasez de información acerca de esta mercial; sin embargo, su captura no es registrada especie y su importancia comercial en el Lago de forma oficial. El Lago de Catemaco, asentado de Catemaco, han motivado la realización de en un gran cráter volcánico, tiene una superfi- este estudio. Aquí se presentan datos relativos al cie aproximada de 72 543 km² con profundidad periodo de reproducción y la talla media de las máxima de 22 m y media de 7.6 m (Pérez-Rojas hembras grávidas, con el fin de aportar elemen- y Torres-Orozco 1992), se localiza en el Macizo tos que permitan su aprovechamiento sustenta- Volcánico de Los Tuxtlas, al sureste del estado ble. Los muestreos se realizaron mensualmente de Veracruz, en 18° 21’ y 18° 27’ ln y 95° 01’ y de septiembre a noviembre de 2003 y de enero 95° 07’ lo, a 332 m sobre el nivel del mar (To- a agosto de 2004, en las zonas cercanas a las is- rres-Orozco y Pérez-Rojas 2002). Este lago tiene las Tanagre, Tanaspio o Tanazpilli (Los Monos), importancia ecológica y económica debido a la Agaltepec (Cocodrilos) y a la desembocadura del río Cuetzalapa, en el Lago de Catemaco, Ve- racruz. El arte de pesca utilizado para su recolecta fue una atarraya, conocida como chinchorro

* Excolaboradores del Instituto Nacional de Pesca. en la localidad. ** Facultad de Ciencias, unam. erickmartí[email protected]

Ciencia Pesquera 43 R.M. Lorán-Núñez, F.R. Martínez, A.J. Valdez-Guzmán y E.R. Martínez-Lorán

Biometría. Se muestrearon 955 organismos, Para esta especie se reporta una talla máxi- con intervalo de talla de 4.2 cm a 11.9 cm y me- ma de 10.5 cm en hembras (Miller 1975), que es dia 9.0 cm de longitud total (lt) (Tabla 1). Los menor a la registrada en este estudio (11.9 cm). machos registraron tallas entre 5.2 cm y 10.6 cm La hembra y el macho más pequeños midieron y promedio de 8.23 cm, las hembras entre 4.1 cm 4.2 cm y 5.2 cm, respectivamente; la talla mínima y 11.9 cm y promedio de 9.68 centímetros. registrada por Miller (1975) fue de 8.0 cm de lt en machos. Tabla 1 Distribución y abundancia. En la distribu- Composición de tallas por mes de machos y hembras de ción temporal de la especie se observó mayor Poecilia catemaconis en el Lago de Catemaco, Veracruz abundancia en los meses de mayo a agosto y la menor en noviembre. La zona de captura de esta Meses especie en el Lago de Catemaco se restringe al área de influencia de las islas Tanagre, Tanaspio mín. máx. prom. y Totogochio y cerca de la desembocadura del río (cm) (cm) (cm) Varianza (cm) Desviación estándar (cm) Núm. ejemplares lt lt lt Sep. 90 4.2 11.0 8.9 2.2 1.5 Cuetzalapa. Oct. 160 7.3 11.6 9.6 1.4 2.2 Relación Longitud-peso. Esta relación fue Nov. 76 6.1 11.1 8.4 1.4 1.2 evaluada para todos los organismos y por se- Ene. 105 6.1 10.4 7.8 0.5 0.7 xos separados. La relación longitud-peso se b Mar. 102 6.8 11.5 8.8 0.9 1.0 ajustó a la ecuación p = al (Fig. 2). Se realizó Abr. 49 7.5 11.9 9.0 0.8 0.9 una prueba de t (de Student) de dos colas con May. 77 8.0 11.4 9.3 0.7 0.8 una significancia de 0.05 para comprobar el Jun. 87 7.8 10.9 9.2 0.5 0.7 tipo de crecimiento y se encontraron datos de Jul. 97 7.0 10.9 9.2 0.8 0.9 las hembras para la t calculada (tc) con 708 gra- Ago. 112 7.0 11.2 9.5 0.6 0.8 dos de libertad (gl) que fue menor (1.88) a la t Total 955 4.2 11.9 9.0 de tablas (tt) (2.25); en los machos con 212 gl, tc = 0.83 < tt = 2.26 y con todos los organismos

con 930 gl, tc = 1.26 < tt = 2.25, con lo cual se Las hembras fueron más grandes que los machos considera que su crecimiento es isométrico. El va- (Fig. 1) con la moda en 9.0 cm y 8.5 cm, respec- lor de la correlación (r2 = 0.9099) cercano a uno tivamente. Además fue evidente el dimorfismo indica que ésta es buena entre la talla y el peso. sexual entre ambos sexos, ya que el macho pre- Proporción de sexos. De los 955 organismos senta una modificación en la aleta anal –el gono- disectados, 734 (76.85%) corresponden a hem- podio–, la principal característica sexual distinti- bras, 217 (22.72%) a machos y cuatro (0.43%) a va en estos peces. juveniles. La proporción sexual en la captura fue

Fig. 1. Estructura de tallas de Poecilia catemaconis en el Lago de Catemaco, Veracruz.

44 Ciencia Pesquera 21(2): 43-46, noviembre de 2013 Biología y pesquería del guatopote Poecilia catemaconis

Fig. 3. Proporción de sexos mensual de Poecilia catemaconis en el Lago de Catemaco, Veracruz.

Tabla 2 Estadios gonadales para las hembras de Poecilia catemaconis en el Lago de Catemaco, Veracruz (modificada de Mendoza 1962)

Estadio Denominación Características I Inmaduras No se presentan huevos en los ovarios. II Madura Se presentan huevos en diferentes fases de crecimiento. III Grávida Se presentan huevos oculados, así como embriones en diferentes tamaño y estadio de desarrollo, los más grandes y bien formados a la menor presión son expulsados.

el estadio iii). En el caso de los machos, la lm se consideró desde que las gónadas son evidentes hasta que se expulsaba el esperma con facilidad.

La lm si se consideran las hembras grávidas Fig. 2. Relación longitud-peso de Poecilia catemaconis: hembras, es de 9.0 cm (Fig. 4a); es de gran importancia machos y ambos sexos en el Lago de Catemaco, Veracruz. para determinar una talla mínima de captura, que en este caso podría ser igual o mayor a 9 cm. de 3.4:1.0 (hembra:macho). Las hembras domi- La talla mínima de la hembra grávida (antes de naron a través de todos los muestreos, excepto la liberación de los embriones) fue de 5.2 cm de en noviembre y enero, cuando fue mayor el nú- lt y la máxima de 11.9 cm, y las tallas mínima mero de machos (Fig. 3). y máxima en que los embriones eran liberados Estadios de madurez y reproducción. Los sin problema fue de 7.3 cm y 11.3 cm, respecti- estadios de desarrollo gonádico se establecieron vamente. En los machos, la talla de maduración por medio de la inspección de la gónada siguien- más pequeña fue de 6.4 cm y la más grande en re- do los criterios de Mendoza (1962) a los que se producción fue de 10.6 cm, con una lm de 7.85 cm les hizo una modificación (Tabla 2). (Fig. 4b). Se obtuvieron los porcentajes de hembras Época de reproducción. La especie se repro- grávidas por mes y se estimó la talla media de las duce todo el año, pero esta condición aumenta de hembras grávidas (lm) (50% de las hembras en marzo a septiembre con dos picos: uno en abril

21(2): 43-46, noviembre de 2013 Ciencia Pesquera 45 R.M. Lorán-Núñez, F.R. Martínez, A.J. Valdez-Guzmán y E.R. Martínez-Lorán

tamaño de malla estirada es de entre 12 mm a 23 mm. Las embarcaciones menores que se utilizan para su captura son lanchas o pangas típicas de la localidad construidas de madera y fibra de vidrio, con eslora de 4.55 m a 4.83 m, manga de 0.95 m a 1.2 m y puntal de 0.47 metros.

Literatura citada

Gómez-Márquez JL, JL Guzmán-Santiago y A Olvera- Soto. 1999. Reproducción y crecimiento de Heterandria bimaculata en la laguna “El Rodeo”, Morelos, México. Rev. Biol. Trop. 47(3): 581-592. Gómez-Márquez JL, B Peña-Mendoza, IH Salgado- Ugarte, AK Sánchez-Herrera y L Sastré-Baez. 2008. Reproduction of the fish Poeciliopsis gracilis (Cyprinodontiformes: Poeciliidae) in Coatetelco, a tropical shallow lake in Mexico. Rev. Biol. Trop. 56(4): 1801-1812. Lorán-Núñez RM, AJ Valdez-Guzmán, FR Martínez- Isunza y MT Gaspar-Dillanes. 2013. Lago de Catemaco, Veracruz. En: MT Gaspar-Dillanes y D Hernández- Montaño (comps.). Pesquerías Continentales de México. Instituto Nacional de Pesca. México, pp: 93-118. Mendoza G. 1962. The reproductive cycles of three viviparous Teleosts. Alloophorus robustus, Goodea luitpoldii and Neoophorus diazi. Biol. Bull. 123(2): 361- Fig. 4. Estimación de la talla lm: hembras grávidas (estadio iii), 365. machos maduros y en reproducción de Poecilia catemaconis Miller RR. 1975. Five new species of Mexican poeciliid en el Lago de Catemaco, Veracruz. fishes of the genera Poecilia, Gambusia, and Poeciliopsis. Occas. Pap. Mus. Zool. Univ. Mich. 672: 1-44. y otro mayor en septiembre; esto es similar a lo Miller RR y J van Conner. 1997. Peces de Catemaco. En: E González S, R Dirzo y RC Vogt (eds.). Historia que indican Miller y van Conner (1997) y Miller Natural de los Tuxtlas. unam-conabio, México, pp: et al. (2005), quienes asumen que se reproduce a 450-456. mediados de febrero, finales de marzo y finales Miller RR, WL Minckley y SM Norris. 2005. Freshwater de agosto (aunque sólo se basaron en la presen- Fishes of Mexico. The University of Chicago Press. cia de juveniles). Este comportamiento difiere Chicago. eu. 490p. Pérez-Rojas A y R Torres-Orozco B. 1992. Geomorfología del presentado por Poeciliopsis gracilis (Heckel y batimetría del Lago de Catemaco, Veracruz, México. 1848), que se reproduce entre julio y octubre en An. Inst. Cienc. Mar y Limnol. Univ. Nal. Autón. México el Lago Coatetelco, Morelos (Gómez-Márquez 19(1): 17-22. et al. 2008), y de Heterandria bimaculata (Heckel Torres-Orozco BRE y A Pérez-Rojas. 2002. El Lago de 1848) en la Laguna El Rodeo, Morelos, que se Catemaco. En: G De la Lanza E y JL García C (eds.). reproduce de marzo a octubre (Gómez-Márquez Lagos y Presas de México. agt Editor, sa. México, pp: 81-106. et al. 1999). Artes y embarcaciones de pesca. El arte de Recibido: 14 de agosto de 2012. pesca utilizado en la captura es una atarraya, co- Aceptado: 13 de octubre de 2013. nocida como chinchorro en la localidad, y cuyo

46 Ciencia Pesquera 21(2): 43-46, noviembre de 2013 Ciencia Pesquera (2013) 21(2): 49-56 Fractal environments select for high von Bertalanffy k’s in crevice-dwelling fishes

John F. Caddy*

Recent evidence shows that coral reefs and other structurally-complex marine ecosystems often corre- spond to a fractal expectation in crevice size availability. Growth studies show that fishes dependent on crevices in such habitats usually show high values of von Bertalanffy k. Given that the number of crevices declines rapidly with size in fractal habitats, crevice-dependent species often show high values of k and

small maximum sizes (l∞). A comparison of growth characteristics of reef fishes allows a distinction to be made between obligate crevice occupants, and fish that are associated with reefs but are mostly free-living. Fish with high k’s are less likely to be excluded from crevices since further growth in size is inhibited, and they survive for generally long life spans. Their growth strategy includes a rapid attainment of maturity in response to the severe density-dependence at size imposed by the rapid decline in crevice numbers in fractal habitats. This is consistent with the hypothesis that crevice-availability at size is a key environmental variable. Key words: Fractal coefficient, von Bertalanffy growth, coral reefs, resident reef fish, natural mortality- at-size.

Selección de entornos fractales para altos índices k de von Bertalanffy en peces de hábitats de grietas

Reciente evidencia muestra que los arrecifes coralinos y otros ecosistemas marinos complejos en su estructura corresponden a menudo a una muestra fractal en disponibilidad de tamaño de grietas. Estudios de crecimiento muestran que los peces que dependen de grietas en dichos hábitats por lo regular presentan valores altos de la k de von Bertalanffy. Dado que el número de grietas disminuye con rapidez con el tama- ño en hábitats fractales, especies que dependen de la grieta a menudo muestran altos valores de k y tama-

ños máximos pequeños (l∞). Comparar las características de crecimiento de los peces arrecifales permite distinguir a ocupantes de grietas de peces asociados a los arrecifes, pero sobre todo de vida libre. Peces con una k elevada tienen menos probabilidad de ser excluidos de las grietas, ya que su crecimiento en tamaño está inhibido, y por lo general tienen larga vida. Su estrategia de crecimiento incluye alcanzar pronto la madurez en respuesta a la fuerte denso-dependencia en tamaño, impuesto por la veloz disminución de grietas en el hábitat fractal. Lo anterior es consistente con la hipótesis de que la disponibilidad de grietas por su tamaño es una variable ambiental clave. Palabras clave: Coeficiente fractal, crecimiento de von Bertalanffy, arrecifes coralinos, peces arrecifales, mortalidad natural por talla.

Introduction variants are that they either remain small and have high k values, or become larger with rela- The key issue considered in this paper is how tively low k values. An explanation of the habitat habitat characteristics can provide a clue to re- consequences of this choice are considered here. alistic measures of natural mortality, which are Those characterized by a moderate to high maxi- difficult to obtain from purely biological data. mum size (p.ej. groupers, snappers) show a low The choice of reef fishes as a model for explor- coefficient of k which allows continuous growth, ing habitat-linked mortality rates was dictated by and they may be called “reef associated species” recent studies showing coral reefs are typified by (Table 1). In contrast, “reef-dependent species” a fractal distribution of crevice sizes which can have high k’s, and attain a maximum size at a reasonably be linked to predation risk. uniformly small l∞ of <100-200 mm. Not sur- Considering their growth strategies, so-called prisingly, transitional examples between these “reef fish” are of 2 main categories. The extreme two categories occur, but for the arguments followed here, these two extreme strategies remain * [email protected] the main interest.

Ciencia Pesquera 49 J.F. Caddy

Fractal characteristics of marine habitats & Kohler (2008) based on geomorphological analysis of coral reefs. Other authors (p.ej. Mark The idea that the life histories of marine crevice- 1984) also suggested that coral reefs match a dwelling organisms are constrained by the struc- fractal expectation. The Munro data set led to tural characteristics of a fractal habitat was first the deduction that large reef fishes, once they proposed by Caddy & Stamatopoulos (1991). are excluded from the reef by an absence of large Recent measures of the fractal coefficient d crevices, risk high predation mortality. along transects have confirmed that a fractal hypothesis could apply to many structurally- complex forms of cover – p.ej.: algae (d = 1.07 - 1.35, Davenport et al. 1999). Fractal coefficients of surfaces (d’), such as those of caves (d’< 3.0, Tercafs 1997) and pore-rock interfaces p.ej., d’ = 2.27-2.89 (Krohn 1988; quoted in Schmid 2000) may lie in the range 2.01 - 2.99. This is relevant, since many motile organisms occupy fractal surfaces early in their life history. Often the early stages of motile fauna migrate subsequently to other structurally-complex habitats (see p.ej. Gillanders et al. 2003) where larger crevice sizes are presumed to be available. Although a strong density-dependence of newly-recruiting Fig. 1. Predicted log frequency of crevices with size in two reef fishes is improbable (Doherty 2002) given fractal environments. the large number of small crevices available on a reef, the situation must differ for larger individu- Using the fractal relationship to predict an order als. Small endemic coral reef fish are not typical- of magnitude for m ly migratory, except where they come from an- other habitat type (p.ej. mangrove roots), prior Confirmation that the fractal function can be to arriving in their adult reef habitat (Jones et regarded as an index of mortality at size comes al. 2010). This may explain why the same species from a comparison of predicted m’s-at-age using on adjacent reefs may have different von Berta- the fractal approach, with a reciprocal relation- lanffy growth parameters (Williams et al. 2003), ship of m versus age (postulated for m -at-age by suggesting that there is a limited mixing of adult Caddy 1991), after minimizing the difference sub-populations; each responding to a different between the two predicted vectors of m -at-age. crevice size frequency. Both approaches can result in similar vectors of Reef-associated fish species found on the m -at-age (Fig. 2). then-unexploited Pedro Bank off Jamaica in the A rapid decline in natural mortality rate oc- 1970’s were studied by Munro (1983). This data curs in the first year of life: for the example in fi- set was re-analyzed by Caddy (2011) by size fre- gure 2, from m = 1.5 for age = 0.2 yr, to a constant quency analysis, who found that for most resident mortality rate at age of 0.2-0.1 for adults, where species, the rate of change in log size frequency k = 0.6; l∞ = 100 and d = 1.15 (Fig. 2). These with size was compatible with fractal coeffi- values are not discordant with other estimates of cients of their reef environment approximating m -at-age for well-documented fish species. to a limiting value of d’ ≤ 3.0. This analysis also suggested a high level of habitat occupancy for larger fishes. Coral reefs as fractal environments Reef-dependent fish use semi-enclosed spa- ces to avoid predation, and for these, the criti- In their natural habitats, reef-dependent species cal fractal dimension is close to 3; a volume. often occupy broken surfaces ranging dimen- This prediction resembles one made by Purkis sionally between a surface (2) and a volume (3).

50 Ciencia Pesquera 21(2): 49-56, noviembre de 2013 Fractal environments select for high von Bertalanffy k‘s in crevice-dwelling fishes

including parameters from fish taken on coral reefs throughout the tropics. Experts on reef fish have noted the plasticity in growth form between fish populations on individual reefs, even those adjacent to each other. The data for species included in the samples incorporated in figure 4 in- clude von Bertalanffy parameters extracted from the following references: Munro (1983), Ault et al. (1998), Choat & Robertson (2002), Gust et al. (2002), Choat et al. (2003), Kaunda-Arara et al. (2003), Williams et al. (2003), Kingsford & Hughes (2005) and Robertson et al. (2005). Figure 3 shows a well-known phenomenon: larger fast-swimming species with generally fu- siform bodies (reef-associated species), typical- ly show a limited inflexion of the growth curve Fig. 2. Two mortality functions plotted against age: m = 0.06 (k = 0.1-0.25), and while associated with reefs, -1 + 0.23 t , and a conversion from fully-occupied fractally-dis- are more free-living than “reef-dependent” tributed crevices to numbers of fish at age k( = 0.6; l = 100; ∞ fishes. At the other end of the wide growth spec- d = 1.15) assuming a von Bertalanffy function (eq. 3). trum, the small reef-dependent species are of a small maximum size; rarely exceeding 200 mm in Changes in holding capacity with size for crev- body length, but with values of k extending up- ice-dependent motile organisms must be in part wards from 0.3 to 3.0 +. This implies that after a a function of these fractal characteristics (p.ej. rapid juvenile increase in size, growth effectively Fig. 1). From satellite imagery, Purkis & Kohler ceases (Fig. 3). (2008) showed that coral reefs are fractal over scales ranging from <10 m2 to >1 000 m2, with coefficients along a linear transect on the Puerto Rican shelf of d = 1.2 - 1.3, and higher values of 1.4 - 1.65 in the Arabian Gulf. Mark (1984) also found fractal coefficients approximating d = 1.2 for transects across a coral reef. Other structurally-complex marine habitats are also fractal, as summarized in Caddy (2007, 2008), and are used as cover by motile demersal and benthic marine organisms at various life history stages. Purkis & Kohler (2008) measured the fractal coefficient of the surfaces of coral reefs (d’), and noted that as the surface coefficient d’ approaches 3, it corresponds to a surface “so rough as to fill three-dimensional space”. They suggested that we should expect the demography of reef- dependent fish to reflect this habitat scaling. Fig. 3. Typical growth patterns of reef-associated (k = 0.1 and l∞ ≥ 1 000 mm) and reef-dependent species (k = 0.8 and

l∞ ≤ 150 mm). Growth characteristics of reef-associated and reef-dependent species The horizontal band of small fish in figure 4 shows progressively higher k values (given by Berumen A large sample of data on von Bertalanffy pa- 2005 as high as k = 3.0+), and limited maximum rameters for reef fishes is found in the literature, sizes. It is proposed that their growth constraint is

21(2): 49-56 noviembre de 2013 Ciencia Pesquera 51 J.F. Caddy due to the fractal nature of coral reefs, leading to Table 1 an intense competition for the few larger crevices The main reef fishes for which data are included in figure 4 available. Choat & Robertson (2002) noted that: Coral reefs harbor numerous taxa of small Species Author fishes, especially in families Gobiidae, Blen- Acanthurus lineatus Gust et al. (2002) Chlorurus sordidus nidae, Apogonidae, and Pomacentridae, most Scarus (two species) of which tend towards high values of von Ber- Siganus sutor Kaunda-Arara et al. talanffy k. In these families the maximum size Lethrinus mahsena (two species) (2003) rarely exceeds 100 mm standard length (sl). Zebrasoma scopas Choat & Robertson However, in a number of abundant but heavily Zebrasoma veliferum (2002) exploited taxa (Acanthuridae, Haemulidae, La- Bolbometopon muricatum bridae, Lethrinidae, Lutjanidae, Scaridae, and Cetoscarus bicolor Serranidae) the mean length for species is close Chlorurus (two species) Hipposcarus longiceps to or greater than 300 mm sl the maximum size Scarus (eight species) achieved by species ranges from 100 to 1 000 mm Sparisoma (six species) sl in many families. Acanthurus (13 species) Choat & Robertson At least two groups of species emerge in fi- Ctenochaetus striatus (2002) gure 4: one group with k values ranging from Naso (seven species) Zebrasoma (two species) 0.2 - 0.4, and l ‘s from 100-1000 mm; the other ∞ Bolbometopon muricatum with k’s extending from 0.5 - 3.0+, and sharing Cetoscarus bicolor a narrow range of values for l∞; predominantly Chlorurus (two species) between 75 and 200 mm. This second group is Hipposcarus longiceps the one mainly focused on in the following, and Scarus (eight species) the taxa selected are given in Table 1. Larger spe- Sparisoma (six species) cies (with low k‘s), tend to swim above or around Chaetodon (four species) Berumen (2005) the reef; escaping predators by rapid avoidance reactions and by taking advantage of the irregu- initial 10-20% of the life-span (Gust et al. 2002), lar external configuration typical of coral reefs. and after settlement on reefs, a high rate of in- Both groups of species may reach an ad- crease in size to maturity occurs, leading to early vanced age exceeding 15 yrs (p.ej., Choat & Ro- sexual maturity. This is an advantage if few indi- bertson 2002), implying that both reef associa- viduals survive to a large size. A few larger indi- tion and reef dependence are successful survival viduals of reef-dependent species may establish strategies. The growth patterns of reef-depen- residence times of several years in the limited dent species show close to linear growth in the number of larger crevices.

Fig. 4. von Bertalanffy k and l∞ values for a sample of reef fishes (sources inTable 1 and references).

52 Ciencia Pesquera 21(2): 49-56, noviembre de 2013 Fractal environments select for high von Bertalanffy k‘s in crevice-dwelling fishes

A wide variation in von Bertalanffy parame- 100 mm was reached (Fig. 4). It is important to ters occurs between different areas and between note that equation 1, which defines the ratios of inshore/offshore reefs, even if closely situated numbers of crevices of sizes la and lb, resembles (Choat & Robertson 2002). This implies that the the equation for a mortality rate expressed as the critical characteristics of a reef are determined in log ratio of individuals at two different sizes, and part by the reef itself, and that shortage of large is used as such in the following, assuming that all crevices for fast-growing fishes dictates their be- crevices are occupied. havior patterns. Although the tendency has been to ascribe to a limited food supply the dominant constraint on population growth (Jones 1986), Biological similarities in fractal habitats the need to conserve an individual residence subject to intense competition presumably re- An interesting similarity emerges from compar- quires high energy expenditures and potentially ing the rate of decline in crevice numbers with limits foraging area. models of juvenile fish mortality (Caddy 2013). Increasing the fractal coefficient of a surface increases the rate of decline in numbers of crevices Simulations of survival rates in fractal with size, and this will increase the natural mor- environments tality rate for species dependent on coral reef refuges. The mortality component due to predation is In this simulation a bias is accepted by ex- often assumed to be considerable (Hixon 1991) pressing fish size as length, rather than some and size-specific (p.ej. Mapstone & Fowler 1988). other measure such as maximum girth which Gust et al. (2002) noted that differences in habi- might be a more realistic; but this is unlikely to tat complexity can influence mortality rates, and invalidate the general argument. The drop in low or reduced habitat complexity may explain number of crevices with size was calculated for the high mortality rates experienced by scarids those fractal environments transitional between (Gust et al. 2002). Habitat structure has been a surface and a volume, with survival rates calcu- suggested to moderate the effects of predation by lated for a ‘surface fractal coefficient’, d’. Caley (1993), Caley & St. John (1996), Eggleston It has been suggested (Sale 1978) that if et al. (1997) and Caddy (2007). Prey species can competition for a crevice occurs between a lar- reduce their risk of predation in more complex ger fish just fitting within it, and a smaller one, habitats if fish remain in refuges where preda- the larger fish will generally prevail. If all crev- tors cannot reach them (Christensen & Persson ices in the reef are occupied by fish of close to 1993). However, a specific relationship between maximum size for each crevice, and if excluded the geometry of the coral reef and predation fish are predated, then for two sizes of crevices, probability seems not to have been suggested l1 and a larger one, l2, the natural mortality rate previously. This led to a simulation of the fractal occurring during growth between them, could be environment using a relationship proposed by defined by: Morse et al. (1985) for terrestrial insects, namely: D+1 D+1 M1,2 = ln(NL2/NL1) = ln (L1 /L2 ) D+1 D+1 N(L2)/N(L1) = L1 /L2 (Eq. 1) (Eq. 2)

Where: nL2 and nL2 are the number of crevices This mortality rate does not take into account of width l1, (and larger) l2, in a surface with a the time taken for fish with different von Ber- fractal coefficient d+1. talanffy parameters to grow between successive

Simulations were carried out for successive sizes la and lb. This interval can be defined by: five cm size intervals, and the survivors from the first crevice size interval were used as inputs to Δta,b = - (1/K).[((L∞ –La)/L∞) - ((L∞ –Lb)/L∞)] estimate survival in the next larger crevice inter- (Eq. 3) val, and so on, until an arbitrary maximum size of

21(2): 49-56 noviembre de 2013 Ciencia Pesquera 53 J.F. Caddy

Time intervals can be calculated for five mm sumption that only animals ejected from crevices crevice sizes over 20-100 mm for growth coeffi- die due to predation is probably an extreme one, cients ranging from k = 0.3 - 1.5, and show that but evidence supports the idea that when hidden ‘low k’ species occupy crevices for a longer time in crevices, predation mortality is lower than than high k species. In both cases, older fish may in the open. Although not taken into account occupy larger crevices for several years, which in the current simulations, it is reasonable to ex- effectively blocks new recruitment and increases pect a degree of plasticity in the growth rate to juvenile mortality. This effect will be more pro- occur in response to variations in reef parame- nounced for low k reef residents, which are fast- ters, and field data support this assertion (p.ej. er growing as older fish. Paddack et al. 2009). Knowing the time it takes to grow between any two sizes, allows an approximation to what we may call the instantaneous mortality rate Discussion

(Fig. 5): It was desirable to test the hypothesis that organ-

ML = Ma,b.Δta,b (Eq. 4) isms living in fractal environments where predation is higher outside of crevices, have an advantage in following growth trajectories that result in a low maximum size. The results of this study show that the mortality rate predicted from predation on residents in a fractal habitat will drop steeply with size for juveniles, followed by a pla- teau; both tendencies are similar to the configuration of actual m’s-at-age for juvenile finfish species shown in Caddy (1991). Under these

circumstances, the rate Ma.b.Δta.b approaches a constant value of 0.05-0.1 for intermediate sizes (corresponding to the common “constant m hypothesis” in stock assessment). Instantaneous mortalities are predicted to rise again once the residence time in larger crevices exceeds one year. Species showing high k’s have the advan-

tage of a low maximum l∞ before crevice sizes become rare. This study suggests that the use of fractal habitats early in the life history of finfish and other motile organisms is quite general, but has Fig. 5. Illustrating the predicted trends in instantaneous rates the corollary that for low k species, migration of mortality (mL = ma,b.Δta,b) with different von Bertalanffy k’s, to adult habitats becomes inevitable as they be- over five cm size intervals d( ’ = 2.15). come more visible to predators. Field data show an even higher annual mortality for older reef Figure 5 shows the instantaneous rate of natural fishes excluded from crevices as described in mortality at age (mL) derived from the log ratio Caddy (2011). This may not be typical of free- of numbers of individuals in two crevice sizes, living species however. multiplied by the time to grow between them. Few studies in finfish ecology have tried to The predicted result of a change in fractal pa- reconcile life history characteristics with evi- rameters is that an increase in d’ leads to higher dence that complex habitats in the sea have frac- vulnerability to predation through a sharp in- tal characteristics. The extreme consequences crease in the rate of decline in the number of cre- of adapting to fractal habitats during the whole vices available for further growth in size. The as- life history is well illustrated by the crevice-

54 Ciencia Pesquera 21(2): 49-56, noviembre de 2013 Fractal environments select for high von Bertalanffy k‘s in crevice-dwelling fishes dependent species of coral reef fishes with high k Davenport J, A Butler & A Cheshire. 1999. Epifaunal values, and relatively constant and low values l∞. composition and fractal dimensions of marine plants This study attempts to illustrate that the mecha- in relation to emersion. J. Mar. Biol. Assoc. (U) 79(2): 351-55. nisms involved must to some extent be a feature Doherty PJ. 2002. Variable replenishment and the of the fractal geometry of their habitat, and not dynamics of reef fish populations. In: PF Sale (ed.). solely a function of their physiology or food re- Coral reef fishes: Dynamics and diversity in a complex quirements. ecosystem. Academic Press, San Diego, pp: 327-355. Eggleston DB, RN Lipcius & JJ Grover. 1997. Predator and shelter-size effects on coral reef fish and spiny lobster prey. Mar. Ecol. Prog. Ser. 149: 43-59. 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21(2): 49-56 noviembre de 2013 Ciencia Pesquera 55 J.F. Caddy

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Recibido: 3 de junio de 2013. Aceptado: 24 de agosto de 2013.

56 Ciencia Pesquera 21(2): 49-56, noviembre de 2013 Ciencia Pesquera (2013) 21(2): 57-63 Estandarización de métodos para el muestreo de peces de agua dulce en México: Avances y oportunidades

Norman Mercado-Silva* y Scott A. Bonar**

La estandarización de materiales y procesos ha permitido el avance tecnológico, científico y social de la humanidad. En el ámbito del estudio y el manejo de los peces dulceacuícolas, hasta hace muy poco tiempo no se tenía un compendio de métodos estandarizados para el muestreo de sus poblaciones y comunidades. La experiencia de biólogos pesqueros de México, Canadá y Estados Unidos se ha sumado para instrumen- tar dichos métodos, cuya adopción propiciará la mejor comunicación entre diversos grupos de investiga- ción, la elaboración de estudios de gran escala temporal y espacial, así como la mejor comprensión de los factores que afectan a las poblaciones de peces dulceacuícolas. Hay nuevas oportunidades para que grupos de trabajo mexicanos adopten estos métodos estandarizados, trabajen en su validación y generen otros métodos para ecosistemas particulares del país. Se identifican estas oportunidades y se hace un llamado a grupos de trabajo mexicanos para que se involucren en el proceso de estandarización de muestreos de peces dulceacuícolas. Palabras clave: Muestreo estandarizado, peces dulceacuícolas, monitoreo, artes de pesca, métodos.

Standardization of methods for sampling freshwater fishes in Mexico: Progress and opportunities

Standardization of methods and processes has allowed mankind’s technological, scientific and social development. Until recently, freshwater fish monitoring and management lacked a compendium of standardized methods to be used in population and community assessment. Fishery biologists from Canada, Mexi- co, and the United States have joined efforts to create a catalog of recommended standardized methods for sampling North American freshwater fishes. Use of these methods will result in better communication among scientists, allow for large scale and long term studies, and allow a better understanding of multiple factors affecting freshwater fish populations. Opportunities arise for Mexican fisheries biologists to adopt these standardized methods in their investigations, work in their validation, and to create new standard methodologies for unique Mexican freshwater ecosystems. We point out these opportunities and encou- rage greater involvement of Mexican researchers in the development of standardized sampling methods for freshwater fishes. Key words: Standardized sampling, freshwater fishes, monitoring, fishing gear, methods.

Introducción son esenciales. Los procesos de estandarización han generado series de datos que pueden ser La estandarización de medidas, procesos indus- analizados y comparados de manera temporal o triales, idiomas y toma de datos ha sido esencial espacial para facilitar el avance de los estudios y para el desarrollo humano (Nesmith 1985). En nuestra comprensión de los fenómenos. disciplinas como la medicina (Beers y Berkow Cuando se habla de la estandarización en el 1999), la meteorología (Lockhart 2003, Schiesl muestreo de peces, significa que los datos son 2003), la geología (Assaad et al. 2004) y la quí- obtenidos siguiendo un solo mecanismo, de ma- mica del agua (Eaton et al. 2005), la estandari- nera que las comparaciones entre los de diver- zación en la toma de datos y el análisis de éstos, sos eventos sean posibles (Bonar et al. 2009a). Aunque en diversas disciplinas la toma estandarizada de datos es una práctica de rutina, no es * Departamento de Ecología y Recursos Naturales, Centro medular en el muestreo de poblaciones de peces Universitario de la Costa Sur, Universidad de Guadalajara. Av. Independencia Nacional Núm. 151. Autlán de la Grana, dulceacuícolas. Hasta fechas recientes, en Cana- Jalisco, cp 48900, México. [email protected] dá y Estados Unidos (y muchas otras partes del ** United States Geological Survey, Arizona Cooperative Fish & Wildlife Research Unit, Universidad de Arizona. 104 mundo, incluido México), la toma estandarizada Biosciences East, Tucson, az 85721, eua. de datos de pesquerías se llevaba a cabo sólo por

Ciencia Pesquera 57 N. Mercado-Silva y S.A. Bonar pequeños grupos de trabajo, o en el ámbito esta- de Manejo Pesquero (Fisheries Management tal o provincial en el mejor de los casos (Bonar y Section) de la Sociedad Americana de Pesque- Hubert 2002). Esto resultaba en grandes dificul- rías (American Fisheries Society) fomentó la tades en la comparación espacial o temporal de estandarización de métodos de muestreo de pe- datos. Era complicado, cuando no imposible, con- ces en sistemas dulceacuícolas de Norteamérica. frontar los datos provenientes de distintos cuer- Con ayuda de más de diez agencias estatales y pos de agua, donde el acopio había sido realizado 280 biólogos en Estados Unidos, México y Cana- con diferentes métodos y con diferente esfuerzo. dá se instrumentaron esfuerzos para generar un Debido a la ausencia de estandarización, muchos compendio de métodos estandarizados (Bonar et datos pierden valor y no pueden ser incluidos en al. 2009b). En general, los pasos que se siguieron estudios de gran escala espacial o temporal. para lograr este objetivo fueron: La estandarización en el muestreo de peces 1) La compilación de todos los métodos de dulceacuícolas puede tener muchas ventajas: recolección utilizados por numerosos grupos de (1) Los datos recolectados a lo largo de los años trabajo en universidades, agencias no guberna- pueden ser comparados entre sí. Dado que es mentales y agencias de recursos naturales esta- posible que pasen varios años para que las po- tales, provinciales y federales en Norteamérica. blaciones de peces respondan a acciones de ma- 2) La selección de los métodos utilizados con nejo o impactos, los datos obtenidos de manera más regularidad en hábitats específicos (p.ej., la- estandarizada en un periodo de tiempo pueden gos y estanques pequeños, presas, grandes lagos ser muy valiosos para comprender los efectos de naturales, ríos someros y grandes ríos) con fau- estas actividades. (2) Los datos pueden ser com- nas ícticas típicas de aguas frías (p.ej., truchas) y parados en grandes áreas geográficas cuando los de aguas templadas (p.ej., cíclidos, bagres, etc.) procesos de recolecta son homogeneizados. Los (Tabla 1). estudios regionales o a escala de paisaje van en 3) La evaluación de los métodos selecciona- aumento, y los datos estandarizados pueden ayu- dos para cada tipo de hábitat por revisores in- dar a medir los efectos de procesos tales como el dependientes en Estados Unidos, Canadá, Mé- cambio climático sobre la estructura de las po- xico (Instituto Nacional de Pesca y Facultad de blaciones o comunidades de peces. (3) Se puede Estudios Superiores-Zaragoza, unam), Europa fomentar la distribución de datos entre científi- y África. cos y la colaboración entre diversos grupos de El resultado de este proceso fue la publi- estudio, así como la comunicación con el público cación, en 2009, del libro Standard Methods for en general. (4) La estandarización puede tam- Sampling North American Freshwater Fishes (Bo- bién ayudar en el monitoreo de la abundancia nar et al. 2009c) que identifica los equipos y pro- de especies raras o en peligro para ayudar en cedimientos recomendados para el muestreo de su conservación. Asimismo, permite detectar el peces (Tabla 1). Además, el libro presenta los arribo de una especie no nativa a un ecosistema intervalos y valores medios de cuatro índices po- determinado. (5) La existencia de datos recolec- blacionales para 15 especies de peces comunes tados de manera estandarizada puede ayudar a en Norteamérica (Tabla 2): estructura de tallas, que la información de un muestreo individual captura por unidad de esfuerzo, crecimiento y pueda ser comparada con las medias regionales factor de condición. Los valores de estos índices o con las del intervalo de distribución completo se presentan para el ámbito de ecorregión (cec de una especie, para evaluar una población con 1997) y para todo el ámbito de distribución de la respecto a otras poblaciones (Bonar et al. 2009a). especie; fueron calculados a partir de datos obtenidos en muestreos realizados con metodolo- gías estandarizadas. Esto permite que el usuario Desarrollo de métodos estandarizados para el del libro pueda, tras haber utilizado un método muestreo de peces dulceacuícolas ahí recomendado, comparar una población de su interés con los valores de otras poblaciones en Desde mediados de la década de 1980 y hasta otras regiones. El libro también incluye informa- mediados de la primera de este siglo, la Sección ción acerca de los métodos estadísticos que se

58 Ciencia Pesquera 21(2): 57-63, noviembre de 2013 Estandarización de métodos de muestreo en agua dulce

Tabla 1 Tipos de artes de pesca recomendados para el muestreo estandarizado en diferentes tipos de cuerpos de agua dulce

Grupo de especies Tipo de cuerpo de Electropesca Redes Otros agua L M B A TR TM C RB RM E H N T Léntico pequeño x x x x T Léntico grande x x x T Arroyo vadeable x x x T Río x x x x x F Léntico pequeño x F Léntico grande x x x F Arroyo vadeable x x F Río x x x 2 - pisos Léntico x x x x x Nota: Los tipos de arte de pesca están divididos por el tipo de especies típicas de ambientes templados (T) (p.ej., bagres, cíclidos) o ambientes fríos (F) (p.ej. truchas). Las artes de pesca (seguidas por su nombre en inglés) son: L = electropesca de lancha (boat), M = electropesca de mochila (backpack), B = electropesca de barcaza (tow barge), A = red agallera (gill net), TR = trampa (fyke net, trap), TM = red de trasmallo de tres capas (trammel net), C = chinchorro (seine), RB = red barredera o de arrastre (trawl net), RM = Red medio mundo o copo (hoop net), E = esnorqueleo, H = hidroacústica, N = conteo de nidos. Los sistemas de dos pisos, son aquellos que, por la estratificación de la columna de agua, presentan dos diferentes tipos de fauna en un sólo cuerpo de agua. Tabla modificada de Bonar et al. (2009b). deben aplicar para conseguir la estandarización parar los datos de sus capturas estandarizadas entre series de datos, así como recomendacio- con los intervalos y valores medios de los índices nes para evitar el transporte de especies exóticas poblacionales para una especie, provenientes de entre sistemas muestreados. Esta obra recono- todas las ecorregiones disponibles o de toda el ce que la estandarización no es conveniente en área de distribución de la especie. Por último, todos los casos, pues algunas preguntas o situa- después de la publicación del libro se están lle- ciones de investigación pudieran requerir la apli- vando a cabo esfuerzos para la validación de los cación de alguna técnica muy específica. Sin em- métodos, entendida ésta como el proceso de de- bargo, sostiene que el uso de las metodologías finición del límite que tiene cierto método en la estandarizadas permite que los datos obtenidos representación de una población real (Bonar et puedan ser incorporados a estudios de mayor es- al. 2009a). cala temporal o espacial. En atención a lo anterior, este documen- El libro no es un documento definitivo, ya to es un llamado a los grupos de investigación que se planea trabajar en métodos nuevos o me- y agencias estatales y federales de México para jorados en próximas ediciones, con nuevas espe- aprovechar la oportunidad de 1) influir en los cies de interés y con ambientes que no se con- nuevos diseños de mecanismos estandarizados sideran en el volumen actual. Sería importante de muestreo, 2) incluir especies mexicanas de que en una futura edición se incorporen contri- interés singular en futuras versiones del libro, 3) buciones de un mayor número de especialistas incluir métodos estandarizados para su uso en mexicanos con experiencia en las diversas eco- ecosistemas que son comunes en México (p.ej., rregiones del país. En otro esfuerzo para fomen- cenotes, manantiales desérticos, oasis y ambien- tar la estandarización, y como complemento del tes de manglar) y 4) trabajar en la validación de libro, se ha construido una herramienta en línea los métodos que se recomiendan para ecosiste- (http://fisheriesstandardsampling.org) que permite: mas dulceacuícolas en Norteamérica. 1) incrementar el número de datos obtenidos con La participación de ictiólogos y biólogos pes- un método estandarizado para reforzar aquellos queros mexicanos en este esfuerzo tendría rele- que ayudan a calcular los intervalos y valores me- vancia más allá del continente norteamericano, dios de los índices mencionados líneas arriba, y pues se están llevando a cabo esfuerzos por es- 2) proveer al usuario de una interfase automati- tandarizar los métodos de captura de datos en zada que le permite, al presionar un botón, com- cuerpos de agua en la escala global. Alrededor

21(2): 57-63, noviembre de 2013 Ciencia Pesquera 59 N. Mercado-Silva y S.A. Bonar

Tabla 2 Especies de peces comunes para las cuales Brouder et al. (2009) presentan valores medios e intervalos de los índices de frecuencia de tallas, factor de condición y captura por unidad de esfuerzo en ambientes dulceacuícolas

Familia, Especie Nombre común Presente en México Ecorregión Ictaluridae Ictalurus punctatus (Rafinesque 1818) bagre de canal x 9 Esocidae Esox lucius Linnaeus 1758 lucio 9 Salmonidae Salvelinus fontinalis (Mitchill 1814) trucha x na Salmo trutta Linnaeus 1758 10 Oncorhynchus mykiss (Walbaum 1792) trucha arcoiris x 10 Oncorhynchus clarkii (Richardson 1836) trucha de Chihuahua x na Moronidae Morone saxatilis (Walbaum 1792) lobina rayada x na Morone chrysops (Rafinesque 1820) lobina blanca x 9 Centrarchidae Lepomis macrochirus Rafinesque 1819 pez sol x 9, 10 Micropterus salmoides (Lacepède 1802) lobina negra x 9, 10, 11 Micropterus dolomieu Lacepède 1802 lobina de boca pequeña x 9, 10 Pomoxis annularis Rafinesque 1818 robalo blanco x 9 Pomoxis nigromaculatus (Lesueur 1829) robalo negro x 9 Percidae Perca flavescens (Mitchill 1814) perca 9 Sander vitreus (Mitchill 1818) lucioperca americana 9 Nota: Estos datos se generaron a partir de métodos estandarizados para sistemas lóticos y lénticos en las diferentes ecorregiones de Norte- américa y en el total del área de distribución de las especies. Se identifica a aquellas que tienen intervalo de distribución en México (como especies nativas o introducidas, según Espinosa-Pérez et al. 1993). Los nombres comunes de las especies siguen a Nelson et al. (2004). Los datos de índices de poblaciones se presentan en Bonar et al. (2009c) para diversas ecorregiones en Norteamérica; en la columna Ecorregión se presenta el número de la ecorregión para la que se tienen datos, si la misma se presenta en México (si la ecorregión no se encuentra en México, entonces se presenta na). La definición de las ecorregiones corresponde a cec (1997). Ecorregión 9 = grandes planicies, ecorre- gión 10 = desiertos de Norteamérica, ecorregión 11 = California mediterránea. del mundo existen grupos de investigadores que directo de poblaciones de peces con métodos colaboran en el diseño de métodos estandariza- similares en muchos de los cuerpos de agua den- dos de captura de peces dulceacuícolas (Appel- tro de sus respectivas jurisdicciones (aunque, berg 2000, Dave 2009, Kubečka et al. 2009). La claro, muchas regiones, estados o provincias experiencia mexicana podría servir como punta carecen de este sistema de monitoreo o utilizan de lanza para realizar estandarizaciones en el metodologías muy distintas). Este monitoreo resto de Latinoamérica. cumple funciones múltiples, que van desde la re- visión del estatus de especies en peligro, hasta el análisis poblacional de algunas especies para la Monitoreo de poblaciones de peces decisión de las actividades de manejo. Con base dulceacuícolas en México en este monitoreo, que puede basarse en capturas directas realizadas por personal de las agen- De las tres naciones de Norteamérica, México es cias, o en datos obtenidos de pescadores comer- la única que no cuenta con una estrategia federal ciales, deportivos y de subsistencia, se establecen o estatal de monitoreo de poblaciones de peces las políticas de siembra de crías, vedas u otros dulceacuícolas. En Canadá y Estados Unidos mecanismos de manejo. numerosas autoridades federales, provinciales y El Instituto Nacional de Pesca, de manera estatales, año con año llevan a cabo monitoreo independiente y gracias a la colaboración con

60 Ciencia Pesquera 21(2): 57-63, noviembre de 2013 Estandarización de métodos de muestreo en agua dulce numerosas instituciones, ha tenido logros im- a 15 años (p.ej., pnd 20071). Este manejo incluye portantes en el estudio de pesquerías en Méxi- a los peces dulceacuícolas como recurso natural. co (Rojas-Carrillo 2006) y de los artes de pesca Independientemente de si se está trabajando en que se utilizan en el país (Grande-Vidal 2006). el logro de un manejo sustentable o la frase se Sin embargo, el estudio de las pesquerías en utiliza en discursos sin fondo, la idea de la sus- ambientes dulceacuícolas está muy rezagado tentabilidad supone que se conoce el estado vi- en términos de conocimiento y, por ende, de gente de un recurso y que puede ser medido con su administración (Rojas-Carrillo y Fernández- el paso del tiempo. La medición de las comuni- Méndez 2006). Asimismo, aunque se reconoce dades o poblaciones de peces puede realizarse que la productividad de muchas pesquerías ha mediante la toma directa de datos. Lo deseable, decaído, se desconocen las causas puntuales de entonces, es que estas mediciones procedan de ello, si bien pudieran citarse causas múltiples, un monitoreo realizado conforme un protoco- como la contaminación de las aguas, la sobre- lo estandarizado, con equipos estandarizados explotación del recurso, la inefectiva planeación y analizado con métodos que permitan la compara la protección de poblaciones de peces ya paración directa entre eventos de muestreo. La establecidas (Gaspar-Dillanes et al. 2002, Orbe- existencia de un documento (Bonar et al. 2009c) Mendoza et al. 2002, Aguilar-Ibarra et al. 2006) que detalle los métodos recomendados podría y, por supuesto, la introducción de especies no favorecer que en un futuro se inicie un esfuerzo nativas de carácter invasivo. Allende las causas de monitoreo estandarizado en aguas mexicanas que derivan en la falta de conocimiento de las con el consecuente ahorro de tiempo y de recur- pesquerías de agua dulce y su deficiente admi- sos en su diseño y su instrumentación. nistración (Rojas-Carrillo y Fernández-Méndez 2006), el manejo de las poblaciones de peces (nativos y exóticos) que habitan en aguas inte- Adopción y adaptación de los métodos en riores mexicanas depende, en gran medida, de sistemas dulceacuícolas mexicanos la existencia de datos básicos acerca de ellas. El seguimiento que se hace de los peces en este Muchos de los artes de pesca que se recomien- tipo de aguas, concierne casi de forma exclusiva dan en Bonar et al. (2009c) tienen un uso limi- a especies de interés comercial. Muchas de las tado o incluso nulo en México. Por ejemplo, los especies nativas de México, que no son objetivo equipos de electropesca de mochila o en lancha, de las pesquerías apoyadas con fondos federales o la hidroacústica, han sido hasta muy reciente- o estatales son consideradas, simplemente, como mente poco utilizados. Aunque sería convenien- “otras especies” en los informes de captura que te utilizar estos artes de pesca en algunos siste- se consultan para la toma de decisiones relacio- mas en México, y Bonar et al. (2009c) contiene nadas con la actividad pesquera (Rojas-Carrillo las recomendaciones técnicas para su utilización, y Fernández-Méndez 2006). Aunado a esto, los su costo y su dificultad de transporte pueden ser datos que se logran obtener para las poblacio- obstáculos para su adopción. Sin embargo, diver- nes de peces, comerciales o no, provienen en su sos artes de pesca se analizan en el libro y son mayoría de los reportes de captura de los pesca- ampliamente utilizados por grupos de trabajo dores o cooperativas de pesca que aprovechan el en diferentes instituciones en el país. Por ello, recurso. Sólo en casos aislados se hace el segui- es posible decir que la diferencia en el uso de miento directo de una comunidad o población diferentes tecnologías en diferentes países no es de peces dulceacuícolas a lo largo del tiempo y excusa para no estandarizar. El uso de artes de con métodos consistentes instrumentados por un pesca, como las redes tipo chinchorro, trampas grupo de investigación particular (p.ej., Edwards o redes agalleras, se explica a detalle en el libro y Contreras-Balderas 1991, Rodríguez-Castro et al. 2012). El manejo sustentable de los recursos natu- 1. pnd. 2007-2012. Plan Nacional de Desarrollo. Presidencia de rales ha sido eje principal de los gobiernos mu- la República. Consultado en http://pnd.calderon.presidencia. nicipales, estatales y federales en los últimos 10 gob.mx/, abril 6 de 2011

21(2): 57-63, noviembre de 2013 Ciencia Pesquera 61 N. Mercado-Silva y S.A. Bonar y éstas forman parte del menú de opciones para Por último, es preciso apuntar que la adop- realizar capturas estandarizadas en diversos eco- ción de los métodos estandarizados es una mera sistemas. recomendación. No se trata de una imposición ni El libro, dado su origen, propone métodos se pretende que éstas se conviertan en un requi- estandarizados que, en un alto porcentaje, re- sito para poder realizar investigaciones sobre las flejan las técnicas más usadas en ambientes dul- poblaciones o comunidades de peces dulceacuí- ceacuícolas en Canadá y Estados Unidos. Sólo colas. Se han enumerado ya las ventajas que la se incorporaron algunos métodos utilizados en realización de muestreos estandarizados puede arroyos someros (vadeables) en México. Dado tener para el avance en el entendimiento y el ma- que el volumen tendrá nuevas ediciones y que nejo de peces dulceacuícolas. Se espera que el en un futuro inmediato se estarán incorporando uso de estos métodos represente una alternativa datos de índices poblacionales a una herramien- importante para el diagnóstico y la solución a los ta en línea, se espera que se presenten oportu- múltiples problemas que existen en la ictiofauna nidades para que grupos de trabajo mexicanos de las aguas interiores de México. que llevan a cabo esfuerzos de captura en ecosistemas en México, puedan incorporar sus expe- riencias y recomendaciones. De igual manera, se Agradecimientos presentarán oportunidades para establecer comparaciones de poblaciones de peces que se pue- Los autores desean agradecer a todos los cien- den encontrar en México, con aquellas de otras tíficos que estuvieron involucrados en la prepa- ecorregiones de Norteamérica (utilizando por ración de los métodos estandarizados, así como ejemplo http://fisheriesstandardsampling.org). a las fuentes de financiamiento que participaron Bonar et al. (2009c) también presentan los en el esfuerzo. Nuestra gratitud también para E resúmenes de índices de poblaciones de especies Díaz-Pardo† y JJ Schmitter-Soto por la revisión típicas en ambientes dulceacuícolas de Canadá del manuscrito para su publicación y a los reviso- y Estados Unidos. Sin embargo, 73% de las que res elegidos por esta revista durante el proceso se discuten en el libro es de especies que se puede arbitraje del manuscrito. den encontrar en México, ya sea que hayan sido introducidas o que realmente sean de ahí (Tabla 2). A este respecto se ofrecen dos opciones im- Literatura citada portantes a biólogos pesqueros mexicanos: 1) para ediciones futuras del libro se deberán in- Aguilar-Ibarra A, P Guzmán-Amaya, S Villanueva- cluir especies que sean de importancia en Méxi- Fragoso y A Vázquez-Botello. 2006. La contaminación del agua como una externalidad para la produccion co (aunque no tengan distribución continental) pesquera y acuícola. En: P Guzmán-Amaya y DF y 2) se podrán comparar las poblaciones de es- Fuentes-Castellanos (eds.). Pesca, acuacultura e pecies que han sido introducidas en México con investigación en México. Centro de Estudios para las de las mismas especies en ambientes de otras el Desarrollo Rural Sustentable y la Soberanía regiones del continente, donde pueden ser nati- Alimentaria, Camara de Diputados, Ciudad de vas. Muchas especies de peces de origen neártico México, pp: 107-119. Appelberg M. 2000. Swedish standard methods for han sido introducidas a México en un ámbito di- sampling freshwater fish with multimesh gillnets. ferente al nativo (p.ej., lobina negra Micropterus Fiskeriverket Information 1: 3-32. salmoides Lacepède 1802, trucha arcoiris Assaad F, PE LaMoreaux y TH Hughes. 2004. Field Oncorhynchus mykiss Walbaum 1792, bagre de methods for geologists and hydrologists. Springer-Verlag, canal Ictalurus punctatus Rafinesque 1818, etc.) Nueva York. 420p. eers The Merck manual et al. B MH y R Berkow (eds.). 1999. . (Contreras-Balderas 2008). A las poblacio- 17th ed. Merck Research Laboratories, Whitehouse nes de muchas de estas especies debe dárseles Station, Nueva Jersey. 3000p. seguimiento, ya sea para monitorear su adapta- Bonar SA y WA Hubert. 2002. Standard sampling of ción a nuevos ecosistemas, o para manejarlas de inland fish: Benefits, challenges, and a call for action. manera adecuada. Fisheries 27: 10-16.

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Recibido: 2 de julio de 2013. Aceptado: 23 de octubre de 2013.

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