ORNITOLOGIA NEOTROPICAL 23: 43–50, 2012 © The Neotropical Ornithological Society

DENSIDAD POBLACIONAL Y ÁREA DE VIDA DEL CARPINTERITO DE CEARÁ ( LIMAE) EN EL NORDESTE DE BRASIL

Marcelo da Silva1,2,3, Jorge Bañuelos Irusta2, Marcelo Câmara Rodrigues2, & Bruno Rodrigo de Albuquerque França1,2

¹Departamento de Ciências Biológicas e da Saúde, Universidade Potiguar, 59072-970 Natal, Rio Grande do Norte, Brasil. E-mail: [email protected] ²Irusta Consultoria, 59161-230, Rua Marabá nº 350, Praia de Cotovelo, Parnamirim, Rio Grande do Norte, Brasil. ³Programa de Pos-Graduación en Sistemática y Evolución, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, 59078-970 Centro de Biociências, Natal, Rio Grande do Norte, Brasil.

Abstract. – Population density and home range of the Ochraceous (Picumnus limae) in Northeast Brazil. – The Ochraceous Piculet (Picumnus limae) is an endemic species of the Northeast of Brazil which is listed as endangered nationally. The objective of this study is to generate information on the population density and home range of that species in the Caatinga of Rio Grande do Norte, having collected information in the municipalities of Macau, Guamaré, and Campo Grande. The densities found in the studied areas were similar and higher than current estimates for the species. The home range size varied among the couples studied, as recorded for other species of the same family. These data show the importance of generating new information on Neotropical to assess their true status and to define more concrete and effective actions for their conservation.

Resumen. – El carpinterito de Ceará (Picumnus limae) es una especie endémica del Nordeste de Brasil que está catalogada como amenazada de extinción a nivel nacional. El objetivo de este estudio ha sido generar informaciones sobre la densidad poblacional y el área de vida de esa ave en las caatingas del estado de Rio Grande do Norte, habiéndose recopilado informaciones en los municipios de Macau, Gua- maré y Campo Grande. Las densidades encontradas en las diferentes áreas estudiadas fueron similares y mayores que las estimativas actuales para la especie. El tamaño del área de vida varió entre las pare- jas estudiadas, como registrado para otras especies de la misma familia. Estos datos muestran la necesidad de generar informaciones recientes sobre las aves neotropicales para poder evaluar más fiel- mente su verdadero estatus y definir acciones más concretas y eficientes para su conservación. Aceptado el 24 de febrero de 2012.

Key words: Caatinga, conservation, density, home range, Picidae, Picumnus limae.

INTRODUCCIÓN ción a nivel nacional (MMA 2003). Por muchos años se pensó que estuviese restricto El Carpinterito de Ceará (Picumnus limae Sne- a las matas de altitud de Maranguape, Ara- thlage, 1924) es una de las 17 especies de ese tanha y Baturité, en el estado de Ceará (Bir- género que habitan en Brasil (CBRO 2011). dlife International 2009), aunque informa- Es endémico de la región Nordeste de ese ciones más recientes amplían su distribución país y está considerado amenazado de extin- para las formaciones de caatinga de tierras

43 SILVA ET AL. bajas del norte de Ceará y de los estados de Macau, y en las caatingas arbóreas de las Rio Grande do Norte y de Pernambuco proximidades del Pólo Petroquímico (Coelho 1987, Roda 2002, MMA 2003, Roda (5º10’40’’S, 36º24’29’’W, 12 m s.n.m.) (Fig. 1), & Carlos 2004, Girão et al. 2007, Girão & en el municipio de Guamaré, ambos localiza- Albano 2008, Birdlife International 2009, dos en el litoral norte del estado de Rio Irusta et al. 2010, Silva et al. 2011). Anterior- Grande do Norte. Esas áreas están localizadas mente estaba considerado amenazado global- a, aproximadamente, 180 y 160 km respectiva- mente (Birdlife International 2009), pero su mente de Natal, capital del estado, y tienen estatus ha sido recientemente revisado pasan- como principales actividades económicas la do a figurar en la categoría de no-amenazado producción de sal y de petróleo, que junto a la (“least concern”) (Birdlife International agricultura familiar, a la pecuaria en régimen 2010). Las justificativas argumentadas para extensivo y a la extracción de madera para retirar esta especie de la lista de amenazadas leña y carbón, son los principales agentes cau- fueron: su adaptabilidad para habitar áreas santes de las drásticas alteraciones paisajísticas degradadas, el aumento de su área de distri- en la región. Mientras que las caatingas arbus- bución actual para más de 100,000 km², y tivas de Macau se encuentran en avanzado un tamaño poblacional superior al conside- estado de degradación, con abundantes seña- rado previamente, estimado actualmente en, les de sobre-pastoreo y deforestación, las aproximadamente, 1,000,000 de individuos caatingas de Guamaré están bastante mejor (Girão & Albano 2008, Birdlife International conservadas, manteniendo una fisonomía 2010). Por otra parte, la destrucción y frag- arbórea con mayor cobertura y extensión y mentación del hábitat natural de esta especie, mucho más diversificada. También se realiza- todavía son practicadas frecuentemente en el ron censos del Carpinterito de Ceará en bioma Caatinga (Birdlife International 2009, caatingas arbóreas del municipio de Campo 2010), lo que podría devolverla al estatus de Grande (05º49’20’’S, 37º22’53’’W, 115 m amenazada en un futuro no muy lejano. A s.n.m.) (Fig. 1), en la región central del estado pesar del innegable interés de la especie, y de de Rio Grande do Norte. Esa área también se los debates surgidos acerca de su grado de muestra bastante impactada por la deforesta- vulnerabilidad, las informaciones comproba- ción, para crear pastos para el ganado bovino das sobre su distribución geográfica, uso del y caprino y para los monocultivos de maíz y hábitat, biología reproductiva y abundancia judías. Los sitios de muestreo tienen las poblacional son aún claramente insuficientes siguientes áreas: 1, 2 y 1,5 km², respectiva- y precisan ser mejoradas, actualizadas y siste- mente. matizadas. El objetivo de este trabajo ha sido El clima de esos municipios es tropical generar informaciones fiables y actuales sobre caliente y semiárido, con un período lluvioso la densidad y el área de vida del Carpinterito que se extiende de enero a mayo. En ese inter- de Ceará en caatingas de la región norte del valo caen del 60% al 70% de las precipitacio- estado de Rio Grande do Norte. nes anuales, que raramente superan los 750 mm/ano, siendo marzo y abril los meses con ÁREA DE ESTUDIO Y MÉTODOS los mayores índices pluviométricos (IDEMA 2011). El período seco dura de 7 a 8 meses. Las principales observaciones para colecta de La temperatura media anual supera los 26ºC, datos fueron realizadas en las caatingas arbus- con máxima de 38ºC y mínima de 20ºC. La tivas del distrito de Soledade (5º05’40’’S, insolación alcanza valores de más de 3.000 h/ 36º30’32’’W, 9 m s.n.m.), en el municipio de año (IDEMA 2011).

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FIG. 1. Mapa de Rio Grande do Norte con la ubicación de las tres áreas de estudio.

Este trabajo de campo fue realizado culos de densidad, se consideró un radio fijo durante los años de 2008 a 2010 en los muni- de 100 m como la distancia máxima a la que cipios de Campo Grande, Macau y Guamaré; se podía oír la respuesta del ave. donde se realizaron censos estandarizados en La frecuencia de aparición (FA) del Car- formaciones de caatinga potencialmente favo- pinterito de Ceará fue calculada utilizándose la rables a la existencia de la especie albo. Para fórmula: FA = P x 100/N, siendo P el nú- verificar la presencia y la abundancia de este mero de puntos donde la especie fue encon- carpinterito fue utilizado el método de pla- trada y N el número total de puntos muestrea- yback: el observador permanece parado en un dos, sea en cada área o durante todo el punto emitiendo el canto, previamente gra- es-tudio. Para efecto de comparación entre vado, de esa especie, por un período de 5 min las áreas de estudio muestreadas calculamos y posteriormente se queda otros 5 min espe- la abundancia relativa (AR), o sea, el núme- rando alguna respuesta, completando un total ro medio de aves registradas por punto de 10 min en cada punto. El equipo utilizado (AR = ∑I/N, siendo ∑I la suma de individuos para hacer el playback fue un MP3 acoplado a encontrados por punto y N el número total de un altavoz de 2,8 W. Se consideró respuesta puntos muestreados); la densidad (indivi- válida la vocalización, el tamborilear y/o la duos/km²) y la desviación típica (calculado aproximación de las aves al punto de play- con ayuda del programa Bioestat 5.0.). back. La distancia entre los puntos muestrea- En el distrito de Soledade, en Macau, algu- dos y entre los transectos recorridos fue de nos individuos del Carpinterito de Ceará que 250 m y 300 m, respectivamente. Para los cál- tenían territorios estables fueron capturados

45 SILVA ET AL. con redes de neblina de 12 m de largo x 4 m Las informaciones sobre abundancia rela- de alto, armadas en una línea con 8 redes, que tiva y área de vida fueron expresadas princi- eran colocadas en sitios diferentes a cada día. palmente a través de la media ± ES. Para Esas redes eran abiertas al nacer el sol (05:00 testar si existe diferencia entre la abundancia h) y retiradas a las 10:00 h. Para la captura de en las diferentes áreas de estudio se usó el test los carpinteritos también se usó la técnica de de Mann-Whitney, asumiendo una significan- playback, ayudando en la atracción de las aves. cia del 5%. Los análisis estadística y densidad Los individuos capturados fueron marcados fueron realizados con ayuda del programa con anilla metálica, suministrada por el Biestat 5.0. CEMAVE/IBAMA, y con una combinación única de dos anillas plásticas coloreadas. Estas RESULTADOS aves marcadas fueron monitoreadas mensual- mente (2 días/mes) durante un período de Fueron realizados 54 playbacks y la especie casi dos años (julio de 2008 a mayo de 2010) albo estuvo presente en el 52% de los puntos en una formación de caatinga de aproximada- muestreados. El número total de individuos mente 0,55 km2. Una vez encontrados los registrados fue de 44 aves y la media de 0,8 ± carpinteritos, eran seguidos a una distancia 0,1 ind./punto, el número de contactos en de aproximadamente 15 m, distancia que per- Guamaré (0,8 ± 0,1 ind./punto; N = 25) y mitía la visualización de las aves a la vez que Campo Grande (0,8 ± 0,2 ind./punto, N = se minimizaba la influencia de los observado- 19) no fue significativamente diferente res sobre el desplazamiento de esas aves. A (Mann-Whitney U-Test: Z = 0,24, P = 0,77). cada 2 min se anotaba la coordenada geográ- La densidad de individuos entre las fisiono- fica con un GPS para cada ave que estaba mías de caatinga estudiadas fueron similares: siendo acompañada. Sólo se dejaban de mar- 26,7 ind./km² ± 10,3 en Guamaré y 26,3 car esos puntos cuando se perdía de vista ind./km² ± 12,1 en Campo Grande. En Sole- a los individuos o cuando éstos entraban en dade fueron identificadas 7 parejas (14 indivi- su nido. Las observaciones fueron realizadas duos) con territorios estables durante los dos con auxilio de prismáticos (10x42) en perío- años de estudio, proporcionando una densi- dos de 05:00 a 11:00 h y de 15:00 a 17:00 h. dad en ese área de 25,4 ind./km², o de 12,7 De esta forma fue posible identificar cuántas parejas/km². parejas habitaban las diferentes áreas de estu- Durante el período de septiembre de dio y el número de individuos presentes por 2008 a marzo de 2010 capturamos ocho indi- km². viduos del Carpinterito de Ceará, entre El área de vida fue calculado por el machos y hembras, de los que conseguimos método del mínimo polígono convexo monitorear tres parejas (6 individuos). El (Odum & Kuenzler 1995), que consiste en la tamaño del área de vida para esas tres parejas, unión de los puntos extremos registrados se estabilizo con una media de 64 ± 23,5 para una pareja, sin formar en esa unión nin- registros. Los tamaños de las áreas de vida guna concavidad. Este método, a pesar de para esas parejas fueron 2,7 ha (registros, N = recibir algunas críticas por su simplicidad con- 88), 4,0 ha (N = 63) y 6,5 ha (N = 41) (Fig. 2), tinúa siendo frecuentemente utilizado en lo que resulta en un valor medio de área de estudios ornitológicos (Burgman & Fox 2003, vida de 4,4 ha. El área de vida utilizado Duca & Marini 2005, Lopes & Marini 2006). por cada una de las tres parejas no pareció Los cálculos del área de vida fueron realiza- mudar en extensión a lo largo del período de dos con el programa Ranges 7.0. estudio.

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FIG. 2. Área de vida del Carpinterito de Ceará en Caatinga en el distrito de Soledade, Macau.

DISCUSIÓN reportados también para otros carpinteros, tanto para aquellos que habitan hábitats Las informaciones sobre densidad y área de homogéneos, como el Carpintero de Guada- vida de representantes de la familia Picidae lupe (Melanerpes herminieri), cuya área de vida que habitan la región Neotropical son escasas varió de 2–11 ha en bosques semideciduos (sensu Winkler & Christie 2002), y más defi- (Villard & Rousteau 1998), como para otros cientes son todavía las referentes a especies más generalistas, como el Carpintero de Caro- que viven en la Caatinga brasileña. lina (Melanerpes carolinus), con variación de El área de vida de las 3 parejas monitorea- 3,5–19 ha (Eckhardt & Kirschbaum 2001), el das tuvo una notable variación, aunque se tra- Carpintero Bellotero (Melanerpes formicivorus) tase de parejas con territorios próximos y en con variaciones territoriales de 3,5–9,0 ha ambientes aparentemente similares. Diferen- (MacRoberts & MacRoberts 1976); o bien cias importantes en el tamaño del área de vida para aquellos de regiones templadas que tien- para parejas/grupos próximos han sido den a aumentar mucho su área de vida en los

47 SILVA ET AL. meses fríos, como el Picamaderos Norteame- ros Norteamericano (Renken & Wiggers ricano (Dryocopus pileatus) y el Pico Menor 1993), y el Pico de Florida (Picoides borealis) (Dendrocopos minor) que pasaron de ocupar 53 y (Conner et al. 1999). También, especies de 43 ha., respectivamente, en la época repro- regiones templadas tienden a aumentar su ductiva, a 160 y 742 ha, respectivamente, densidad en las áreas de invernada (MacRo- durante el invierno (Renken & Wiggers 1989, berts 1975, Graber & Graber 1979). Wiktander et al. 2001). Esos autores muestran Las densidades calculadas en este trabajo que es común encontrar en otros picídeos para el Carpinterito de Ceará son considera- cierta variación del tamaño del área de vida en blemente superiores a la estimativa de 10 las diferentes épocas del año, sea por influen- ind./km² propuesta por BirdLife Internatio- cias climáticas, distinta disponibilidad de nal (2010); por lo que el tamaño poblacional recursos o por efectos de la actividad repro- de la especie es, probablemente, mayor que el ductiva, sin embargo no encontramos esas aceptado hasta este momento. Estas informa- variaciones en nuestros registros sobre el Car- ciones refuerzan la reciente consideración de pinterito de Ceará. Un mayor esfuerzo de que la población actual de la especie no corre muestreo sería necesario para poder confir- riesgo de extinción (Girão & Albano 2008, mar esa hipótesis. Birdlife International 2010) y consecuente- Las densidades del Carpinterito de Ceará mente apoyan su salida de la lista de especies calculadas en este trabajo resultaron muy amenazadas a nivel global. Por otra parte, es parecidas en las distintas caatingas muestrea- sabido que actualmente el bioma Caatinga das, incluso para ambientes con diferentes sufre grandes impactos por deforestación, lo fisonomía y grado de impacto, sin registrar que deriva en una creciente pérdida y frag- tampoco variaciones significativas entre áreas mentación del hábitat para el Carpinterito de con estados de conservación/sucesión dife- Ceará y para otras especies típicas de caatin- rentes, corroborando así la afirmación de gas arbóreas. Es necesario, pues, un mejor Girão & Albano (2008), cuando dicen que la conocimiento sobre el uso sostenible y la vul- especie habita también áreas degradadas. La nerabilidad a la destrucción de esos hábitats, presencia de representantes de este género em así como conseguir informaciones mejor fun- áreas degradadas también es mencionada para damentadas sobre parámetros poblacionales, el Carpinterito Uruguayo (Picumnus nebulosus) como la densidad y la abundancia, que pue- (Anjos 1999) y para el Carpinterito Colom- dan servir para desenvolver estrategias de biano (Picumnus granadensis) (Verhelst et al. conservación de las especies amenazadas de 2008). ese bioma. Comparativamente con otros estudios Dado que todavía existen enormes existan envolviendo picídeos no-grupales, las densi- muchas lagunas acerca de los aspectos ecoló- dades poblacionales que encontramos para el gicos de la mayoría de las especies neotropica- Carpinterito de Ceará fueron más estables e les, informaciones sobre densidad, área de independientes de ambientes y de estaciones vida, uso del hábitat y distribución geográfica climáticas que en otras especies de la familia. serán esenciales para evaluar el estatus de las Así, especies más generalistas que habitan especies y para establecer estrategias de diferentes formaciones forestales suelen pre- manejo más eficientes para aquellas que se sentar mayor variación de densidades entre encuentran en situación de amenaza, así los distintos hábitats que ocupan, como ha como para incentivar iniciativas que contribu- sido observado en el Carpintero de la Guada- yan seriamente para la conservación de esas lupe (Villard & Rousteau 1998), el Picamade- especies.

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AGRADECIMIENTOS Melanerpes_carolinus.html/ [Consultado el 22 de junio de 2011]. Los autores queremos agradecer a la Comuni- Girão, W., & C. Albano. 2008. Picumnus limae. Pp. dad de Soledade, en Macau, por su amable 502–503 en Machado, A. B. M., G. M. Drum- acogida durante a realización de los trabajos mond, & A. P. Paglia (eds). Livro vermelho da fauna brasileira ameaçada de extinção. Volume de campo. Los revisores anónimos por sus 2. MMA e Fundação Biodiversitas, Brasília, críticas y sugerencias sobre el manuscrito. Brasil. Girão, W., C. Albano, P. T. Pinto, & L. F. Silveira. REFERENCIAS 2007. Avifauna da serra de Baturité, Ceará: dos naturalistas à atualidade. Pp. 187–224 en Anjos, L. 1999. Análise preliminar das mani- Oliveira, T. S., & F.S. de Araújo (eds). Diver- festações sonoras e do hábitat de Picumnus nebu- sidade e conservação da biota da serra de Batu- losus Sundevall (Aves, Picidae) Rev. Bras. Zool. rité. Edições UFC, COELCE, Fortaleza, Brasil. 16: 433–439. Graber, J. W., & R. R. Graber. 1979. Severe winter Birdlife International 2009. Picumnus limae. En: weather and populations in southern Illi- IUCN Red list of threatened species. Version nois. Wilson Bull. 91: 88–103. 2009.1. Descargado el 22 de junio de 2009 de IDEMA (Instituto de Desenvolvimento Suste- http://www.iucnredlist.org. ntável e Meio Ambiente do RN). 2011. Perfil Birdlife International 2010. Picumnus limae. En: do seu Município. Disponible de http:// IUCN Red list of threatened species. Version www.idema.rn.gov.br/ [Consultado el 23 de 2011.2. Descargado el 06 de febrero de 2012 de junio de 2011]. http://www.iucnredlist.org. Irusta, J. B., M. C. Rodrigues, & M. Silva. 2010. Burgman, M. A., & J. C. Fox. 2003. Bias in species Execução do Plano de monitoramento da avi- range estimates from minimum convex poly- fauna na área de influência da Usina Eólica gons: implications for conservation and Piloto de Macau/RN. 2º Relatório de Conso- options for improved planning. Anim. Conserv. lidação. Documento técnico. IRUSTA CON- 6: 19–28. SULTORIA/PETROBRAS, Natal, Brasil. CBRO (Comitê Brasileiro de Registros Ornitológi- Lopes, L. E., & M. Â. Marini. 2006. Home range cos). 2011. Listas das aves do Brasil. 10ª ed. and habitat use by Suiriri affinis and Suiriri Disponible de http://www.cbro.org.br/ [Con- islerorum (Aves: Tyrannidae) in the central Bra- sultado el 23 de mayo de 2011]. zilian Cerrado. Stud. Neotrop. Fauna Environ. Coelho, A. G. M. 1987. Aves da Reserva Biológica 41: 87–92. de Serra Negra (Floresta – PE). Lista Prelimi- MacRoberts, M. H. 1975. Food storage and winter nar. Univ. Federal de Pernambuco, Publ. Avuls. territory in Red-headed in north- n° 2: 1–8. western Louisiana. Auk 92: 382–385. Conner, R. N., D. C. Rudolph, R. R. Schaefer, D. MacRoberts, M. H., & B. R. MacRoberts. 1976. Sanz, & C. E. Shackelford. 1999. Relationships Social organization and behavior of the Acorn among Red-cockaded group den- Woodpecker in central coastal California. Orni- sity, nestling provisioning rates, and habitat. thol. Monogr. 21: 1–115. Wilson Bull. 111: 494–498. MMA (Ministério do Meio Ambiente). 2003. Lista Duca, C., & M. Â. Marini. 2005. Territory size of das espécies da fauna brasileira ameaçadas de the Flavescent Warbler, Basileuterus flaveolus (Pas- extinção. Instrução Normativa n° 3, de 27 de seriformes, Emberizidae, Parulinae), in a forest maio de 2003. Diário Oficial da República Fe- fragment in southeastern Brazil. Lundiana 6: derativa do Brasil, Brasília, Brasil. 29–33. Renken, R. B., & E. P. Wiggers. 1989. Forest char- Eckhardt, L., & K. Kirschbaum. 2001. Melanerpes acteristics related to Pileated Woodpecker terri- carolinus. Disponible de http://animaldiversity. tory size in Missouri. Condor 91: 642–652. ummz.umich.edu/site/accounts/information/ Renken, R. B., & E. P. Wiggers. 1993. Habitat

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