ARTÍCULO DE REVISIÓN BIOMEDICINA Saber, Universidad de Oriente, Venezuela. Vol. 28 Nº 3: 387-470. (2016) ISSN: 2343-6468 Digital / Depósito Legal ppi 198702SU4231 ISSN: 1315-0162 Impreso / Depósito Legal pp 198702SU187

REVISIÓN DE LOS VECTORES DE LA ENFERMEDAD DE CHAGAS EN VENEZUELA (HEMIPTERA-HETEROPTERA, REDUVIIDAE, TRIATOMINAE)

REVISION OF THE VECTORS OF CHAGAS DISEASE IN VENEZUELA (HEMIPTERA-HETEROPTERA, REDUVIIDAE, TRIATOMINAE)

DALMIRO CAZORLA-PERFETTI

Universidad Nacional Experimental “Francisco de Miranda” (UNEFM), Decanato de Investigaciones, Centro de Investigaciones Biomédicas (CIB), Laboratorio de Entomología, Parasitología y Medicina Tropical (LEPAMET), Coro, Venezuela E-mail: [email protected] / [email protected]

RESUMEN

Se presenta una lista revisada y actualizada de las 23 especies de triatominos (Hemiptera-Heteroptera, Reduviidae) vectores de la enfermedad de Chagas (tripanosomiasis americana) conocida en Venezuela. Éstas se encuentran agrupadas en 5 tribus (Alberproseniini, Bolboderini, Cavernicolini, Rhodnini, Triatomini) y 9 géneros (Alberprosenia spp., Belminus spp., Microtriatoma spp., Cavernicola spp., Psammolestes spp., Rhodnius spp., Eratyrus spp., Panstrongylus spp., Triatoma spp.). Se da la distribución, aspectos históricos, taxonómicos y sistemáticos, bio-ecológicos, sanitarios y referencias bibliográficas para cada taxón mencionado. Asimismo, se resaltan las necesidades de investigación para el territorio nacional.

PALABRAS CLAVE: Triatominos, tripanosomiasis americana, catálogo, Venezuela.

ABSTRACT

A revised and updated list of the 23 known species of triatomine bugs (Hemiptera-Heteroptera, Reduviidae) vectors of the Chagas disease (American trypanosomiasis) in Venezuela is presented. They are arranged in five tribes (Alberproseniini, Bolboderini, Cavernicolini, Rhodnini, Triatomini) and 9 genera (Alberprosenia spp., Belminus spp., Microtriatoma spp., Cavernicola spp., Psammolestes spp., Rhodnius spp., Eratyrus spp., Panstrongylus spp., Triatoma spp.). Distributional, historic, taxonomic and sistematic, bio-ecological, sanitary data as well as bibliographical references of each taxon are also included. Likewise, research needs on Venezuelan triatomine bugs is highlighted.

KEY WORDS: Triatomine bugs, American trypanosomiasis, catalogue, Venezuela.

INTRODUCCIÓN Familia REDUVIIDAE Latreille, 1807 Subfamilia TRIATOMINAE Jeannel, 1919 Dentro de los seres vivos (Biota, Vitae: vida) compuestos de células (Cytota, vida celular), los De los 31 órdenes que abarcan la clase de los triatominos presentan la siguiente ubicación insectos (Rugiero et al. 2015), los triatominos se taxonómica (sensu Ruggiero et al. 2015): ubican en el orden Hemíptera, cuyo nombre proviene del griego ημι “hemi” ("mitad") y Superreino EUKARIOTA (Chatton, 1925) πτερον “pteron” ("ala"), debido a que sus alas Whittaker y Margulis, 1978 anteriores se les denomina “hemiélitros” Reino ANIMALIA Linnaeus, 1758 parcialmente endurecidas, con la mitad basal más Infrareino PROTOSTOMIA Grobben, 1908 coriácea o dura y la distal membranosa o más Subreino BILATERIA (Hatschek 1888) delgadas (Fig. 1); sin embargo, esta característica Cavaller-Smith, 1983 no la poseen todas las taxa de hemípteros, por lo Superfilo ECDYSOZOA Aguinaldo et al. 1997 que no se debe considerar como diagnosis para el Ex Cavalier-Smith, 1998 Orden. Filo ARTHROPODA Latreille, 1829 Subfilo HEXAPODA Latreille, 1825 Los miembros del grupo tienen un aparato Clase INSECTA Linnaeus, 1758 bucal adaptado para perforar y chupar (Fig. 2), y Subclase PTERYGOTA Brauer, 1885 sería su característica morfológica diagnóstica; Infraclase NEOPTERA Martynov, 1923 más específicamente, la presencia de una Superorden PARANEOPTERA Martynov, 1925 estructura cuticular denominada gula que separa Orden HEMIPTERA Linnaeus, 1758 las piezas bucales del protórax, y que les permite Suborden HETEROPTERA Latreille, 1810 al grupo mover con facilidad el rostrum hacia Infraorden CIMICOMORPHA Leston et al. 1954 adelante y succionar líquidos; esta trompa, rostro Superfamilia REDUVIDOIDEA Latreille, 1807 (rostrum) o aparato succionador sale de la parte

Recibido: marzo 2016. Aprobado: marzo 2016. Versión final: junio 2016. 387 CAZORLA-PERFETTI frontal de la cabeza (Sorensen et al. 1995, Forero Los triatominos son hemípteros-heterópteros 2009, Galvão y De Paula 2014, Otálora-Luna et pertenecientes a la familia Reduviidae (assassin al. 2015). Actualmente, el orden Hemíptera se bugs), la cual se encuentra integrada por cerca de encuentra integrado por cuatro subórdenes, 7.000 especies agrupadas en 25 subfamilias y 28 incluyendo Coleorrhyncha Myers y China, 1929, tribus de hemípteros predadores de distribución Auchenorrhyncha Duméril, 1806, cosmpolita (Weinrauch et al. 2014); aunque se Sternorrhyncha Duméril, 1806, los cuales debe indicar que otros autores reconocen entre anteriormente formaban el suborden Homóptera 21-29 subfamilias (Galvão y De Paula 2014). Latreille, 1810, y Heteróptera (True bugs) Dentro de las características de los redúvidos, Latreille, 1810; aunque se debe indicar que esta destacan entre otras (cabeza alargada con un clasificación a nivel de suborden se encuentra en cuello angosto, patas largas, y un rostro o pico un intenso debate y probablemente esta categoría prominente y segmentado), la presencia en el desaparezca (Sorensen et al. 1995, Forero 2009, proesterno de una cavidad denominada “surco Galvão y De Paula 2014). El suborden estridulatorio” en el cual se fija o ajusta el rostro Heteróptera (del griego heteros-diferente; alas (Fig. 3), que al frotarlo contra los bordes produce dispares) comprende alrededor de 40.000 un sonido o estridulación (Lent y Wygodzinsky especies agrupadas en 86 familias, las cuales 1979, Forero 2009). pueden habitar en ambientes terrestres, acuáticos incluyendo los marítimos. Las preferencias alimentarias de los Heterópteros es amplia, pudiendo ser fitófagos, los cuales se alimentan de savia de plantas; zoófagos o entomófagos, los cuales son predadores de otros artrópodos (quilópodos, Aranae, insectos) a los que les succionan la hemolinfa (hemolinfagia); hematófagos al requerir la sangre de vertebrados para su nutrición y oogénesis; en toda esta variedad alimentaria puede involucrar la monofagia, la alimentación mixta o el parasitismo (Sorensen et al. 1995, Forero 2009, Weinrauch et al. 2014). Figura. 3. Vista ventral de triatomino adulto, mostrando en proesterno el surco estridulatorio.

Una de las características morfológicas más resaltantes de Triatominae es la posesión de un rostrum largo y recto (Fig. 2), con una conexión membranosa entre los dos últimos segmentos, y que les permite una amplia flexión del tercer segmento rostral cuando se alimentan (Lent y Wygodzinsky 1979, Schofield y Galvão 2009, Weinrauch et al. 2014); sin embargo, se debe acotar en primer término, que los triatominos no son los únicos redúvidos que poseen un rostro largo y recto (e.g., Apiomerinae Amyot y Serville, 1843; Physoderinae Miller, 1954;

Figura 1. Morfología de triatomino adulto. Abreviaturas: C y Reduviinae Latreille, 1807; Harpactorinae M, regiones basal coriácea (C) y distal o membranosa (M) del Amyot y Serville, 1843). Desde un punto de vista hemiélitro. biológico, comúnmente (desde hace más de un siglo!) se ha indicado que la subfamilia Triatominae posee una conducta diferencial de hematofagia obligatoria, necesitando solamente de la sangre de los vertebrados para el desarrollo y ecdisis ninfal y la oviposición; aunque se considera que es una sinapomorfia de la subfamilia (Lent y Wygodzinsky 1979, Schofield y Galvão 2009, Díaz-Albiter et al. 2016); no obstante, es necesario indicar primeramente que dentro de los Hemípteros, existen otras familias Figura.2. Región cefálica dorsal de triatomino adulto, que también poseen hábitos hematofágicos, ya resaltando el rostro trisegmentado. sea obligatorios (Cimicidae Latreille, 1802:

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“chinches de cama”; Polytecnidae Westwood, podría ser una adaptación dependiendo de la 1874) o facultativos (Lygaeidae (Schilling, asociación con las plantas, o una consecuencia 1829), Rhyparochrominae Amyot y Serville, de un pobre estatus nutricional en los insectos 1843: Cleradini Stal, 1874; Anthocoridae Fieber, silvestres”. Por lo tanto, a la luz de estos 1837, Lyctocorinae Reuter, 1884: Doufouriellini experimentos, las plantas no sólo fungirían de Van Duzee, 1916, Xylocorini Carayon, 1972) refugio para los triatominos y los hospedadores (Myers 1929, Usinger 1934, Schofield y Galvão vertebrados de los que se alimentan, sino que 2009, Galvão y De Paula 2014). Por otra parte, se también serían una fuente nutricional aunque ha señalado que existen casos de hematofagia complementaria (Díaz-Albiter et al. 2016); lo facultativa en algunas taxa de otras sufamilias de que resulta interesante evaluar si se tiene en redúvidos (e.g., Emesiinae Amyot y Serville, cuenta que la hematofagia sobre un hospedador 1843; Harpactorinae, Peiratinae Amyot y vertebrado es un proceso altamente costoso desde Serville, 1843, Physoderinae, Reduviinae) el punto de vista energético para el insecto (Leis (Myers 1929, Usinger 1934, Schofield y Galvão et al. 2016), y de que en la reciente descripción y 2009). En el caso particular de Triatominae, se análisis del genoma de R. prolixus no se conocen varias taxa que tienen hábitos detectaron la familia de genes para receptores de predatorios (hemolinfagia), tales como Belminus azúcares (Mesquita et al. 2015). Además, esto spp., Eratyrus spp., Panstrongylus spp. y plantea la necesidad de hacer investigaciones Triatoma spp.; la especie B. ferroae Sandoval et más amplias y detalladas, especialmente en el al. 2007 posee una apetencia muy acentuada territorio nacional, donde se ha visto involucrado (casi 90%) a alimentarse sobre blatoideos la transmisión de la enfermedad de Chagas a (cucarachas), y presenta también una conducta de través del consumo de jugo de frutas (Noya et al. cleptohematofagia, en la cual el triatomino 2015). succiona sangre del intestino de otro insecto hematófago, incluyendo sus congéneres. Ambas Por otra parte, persiste en primer término, la conductas las desarrollarían especialmente ninfas controversia acerca de la monofilia de la cuando las fuentes sanguíneas son escasas, y de subfamilia; y de las sinonimias e identificaciones hecho bajo condiciones de laboratorio en algunas incorrectas aun a nivel de subfamilias, debido a taxa se ha logrado completar el ciclo vital con tan que las características morfológicas entre los solo hemolinfa. Además, los triatominos también triatominos y otras subfamilias de Redúvidos no se alimentan por coprofagia (Sandoval et al. son siempre tan conspicua (Schofield y Galvão 2000, 2009, 2013, Schofield y Galvão 2009, 2009, Galvão y De Paula 2014). Alves et al. 2011). Es interesante remarcar que la saliva de los triatominos puede actuar durante la En la actualidad, la subfamilia Triatominae se hemolinfagia paralizando al invertebrado y encuentra compuesta por alrededor de 148 suprimiendo la respuesta inmune del especies reconocidas como válidas, a las cuales invertebrado (Alves et al. 2011). se le deben anexar dos taxa extintas (Triatoma dominicana Ponair Jr., 2005 y Panstrongylus A pesar de lo comentado sobre los conocidos hispaniolae Ponair Jr., 2013) (Galvão y De Paula hábitos hematofágicos de Triatominae muchas 2014). Las mismas se les agrupa en 5 tribus veces considerados como “estrictos”, (Tabla 1); aunque se debe indicar que la recientemente Díaz-Albiter et al. (2016) aportan designación de la tribu Linshcosteusini evidencias experimentales que pudieran estar Carcavallo et al. 2000 para ubicar las especies cambiando este “paradigma”. En este sentido, del género Linshcosteus spp. Distant, 1904 del estos autores encuentran que bajo condiciones de subcontinente Indio, actualmente no tiene mucha laboratorio ejemplares de Rhodnius prolixus Stal, aceptación, debido a que estas taxa se encuentran 1859, un vector reconocido de la enfermedad de más relacionadas genéticamente con Triatoma Chagas y considerado como hematófago estricto rubrofasciata (De Geer, 1773) (Hypša et al. e insecto modelo de laboratorio, son capaces de 2002, Schofield y Galvão 2009). Dependiendo ingerir solución de sacarosa y tejidos de tomate del criterio del investigador, se reconocen entre (Solanum lycopersicum L.; Solanales Dumort, 15-18 géneros (Tabla 1); al respecto, la 1829: Solanaceae Juss.); además, esto controversia se suscita especialmente con los incrementó la cantidad de sangre ingerida y la géneros Mepraia spp. Mazza, Gajardo y Jorg, orina excretada, y disminuyó la mortalidad y la 1940, Nesotriatoma spp. Usinger 1944 y Meccus pérdida de peso debido a la deshidratación (Díaz- spp. Stål, 1859, al considerar algunos autores que Albiter et al. 2016). Este hallazgo constituye el son sinonimias de Triatoma spp. Laporte, 1832, primer reporte de consumo de azúcares y mientras que otros taxónomos los presentan fitofagia en un triatomino que siempre fue como entidades separadas e íntegras (Galvão et considerado como “hematófago estricto”; Díaz- al. 2003, Schofield y Galvão 2009, Justi et al. Albiter et al. (2016) sostienen que “esta conducta 2014).

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Tabla 1. Tribus y géneros de Triatominae.

Tribu Género ALBREPROSENIINI Alberprosenia spp. Martínez y Carcavallo, 1977 Martínez y Carcavallo, 1977 Belminus spp. Stål, 1859 BOLBODERINI Bolbodera spp. Valdés, 1910 Usinger, 1944 Microtriatoma spp. Prosen y Martínez, 1952 Parabelminus spp. Lent, 1943 CAVERNICOLINI Cavernicola spp. Barber, 1937 Usinger, 1944 RHODNIINI Psammolestes spp. Bergroth, 1911 Pinto, 1926 Rhodnius spp. Stål, 1859 Dipetalogaster spp. Usinger, 1939 Eratyrus spp. Stål, 1859 Hermanlentia spp. Jurberg y Galvão, 1997 Linshcosteus spp. Distant, 1904 TRIATOMINI Meccus spp. Stål, 1859 Jeannel, 1919 Mepraia spp. Mazza et al. 1940 Nesotriatoma spp. Usinger 1944 Panstrongylus spp. Berg, 1879 Paratriatoma spp. Barber, 1938 Triatoma spp. Laporte, 1832

La mayoría de estas especies poseen una en regiones de África, Asia y Australia, y en el distribución en el continente americano, desde subcontinente de la India se registra Estados Unidos hasta la Patagonia argentina y exclusivamente el género Linshcosteus spp. (Fig. chilena (46° Norte hasta 46° Sur); sin embargo, 4) (Lent y Wygodzinsky 1979, Schofield y algunas especies de Triatoma spp. se distribuyen Galvão 2009, Dujardin et al. 2015a,b).

Figura. 4. Distribución de la subfamilia Triatominae en el globo terráqueo (en rojo).

Con toda seguridad los pobladores originarios ejemplar capturado en Indonesia (a la sazón de nuestra América conocieron los triatominos y denominada las “Indias”) y al que denominó sus picaduras y molestias. Como es bien como Cimex rubrofasciatus (actualmente: conocido, la primera descripción formal de una Triatoma rubrofasciata) e incluyó en su “tercera especie triatomina se debe al entomólogo sueco familia de chinches exóticos” (“Des Punaises Barón Charles De Geer, quien en 1773 a partir de exotiques de la troisieme famille”). Sin embargo,

Saber, Universidad de Oriente, Venezuela. Vol. 28 Nº 3: 387-470. (2016) 390 Revisión de los vectores de la enfermedad de Chagas… es necesario acotar que Carl Linnaeus en la 10a poseen capacidad de vuelo, aunque en general no edición de su magna obra “Systema Naturae” de muy acentuada, y parece depender de las 1758 ya incluía al género Cimex (Classis V, condiciones nutricionales y la temperatura Insecta, “Ordo 2.”). No obstante, existen ambiental (Lent y Wygodzinsky 1979, Rocha et documentos y relatos desde el siglo XVI de al. 2014). viajeros, naturalistas, misioneros en los que se menciona la conducta y las molestias ocasionadas por estos insectos de hábitos hematófagos; en este sentido, de los primeros cronistas de Indias el eclesiástico y historiador español Francisco López de Gómara para 1514 hacía referencia a las “garrapatas y chiches con alas” en El Darién, Panamá; son representativos, entre otros, los relatos dados en 1590 por el clérigo dominico y cronista español Fray Reginaldo Lizárraga en sus viajes y estancias por Perú y Chile; los del misionero austríaco Martín Dobrizhoffer en 1784 en Paraguay; o los de Charles Darwin en 1835 durante sus viajes por Suramérica en el Beagle (Lent y Wygodzinsky 1979, Galvão 2003, Velasco-Castrejón y Rivas- Sánchez 2008, Galvão y Jurberg 2014).

En relación con los nombres a nivel local, la diversidad es amplia y varía de país a país. Así por ejemplo, se tienen, entre muchos más, los siguientes nombres vernáculos (Schofield y Galvão 2009, Galvão y Jurberg 2014): “sangrejuela” (Cuba); “chinche besucona”, “chiche hocicona”, “chinche picuda”, “chinchona”, “pik” (Nahualt) (México); “pito”, Figura 5. Ciclo vital de triatominos (Rhodnius prolixus). H. “chinche picuda” (Colombia); “chichá guazú” Huevos; estadios ninfales I, II, III, IV, V; ♀, ♂ adultos: (Paraguay); “vinchuca” (Argentina, Chile, hembra y macho. Uruguay, Bolivia); “chinche gaucha” (Argentina); “chirimacha” (Peru); “chinchorro” Los triatominos poseen una importancia (Ecuador); “barbeiro”, “chupão”, “bicudo” sanitaria muy relevante debido a que son los (Brasil); “kissing bug”, “cone-nose bug” transmisores o vectores biológicos (hospedadores (Estados Unidos) (Schofield y Galvão 2009). En invertebrados) del protozoario flagelado el caso de Venezuela, la denominación más Trypanosoma (Schizotrypanum) cruzi Chagas, común y extendida es “chipo”, y hacia la región 1909 (Euglenozoa CavalierSmith, 1981: andina “pito”; la tribu Macuxi en la región del Kinetoplastea Honigberg, 1963, Amazonas los señala como “tipi”, pero también Trypanosomatida (Kent, 1880) Hollande 1952: se utilizan otras tales como “chipito”, “chupón”, Trypanosomatidae Doflein, 1951) (Figs. 7-10), “chinche de monte” (Ramírez-Pérez 1987, agente causal de la enfermedad de Chagas o Schofield y Galvão 2009). tripanosomiasis americana (ubicada en la categoría B57 de la Clasificación Internacional Como sus congéneres del orden Hemíptera, de Enfermedades, 10ª revisión: CIE-10), los triatominos se reproducen mediante huevos nombrada así en honor a su descubridor Carlos operculados (ovíparos) (Fig. 5H), y poseen un Justianiano Ribeiro das Chagas (Chagas 1909) ciclo de desarrollo, que puede durar desde 3 (Fig. 6), y que pueden transmitir tanto a los meses a más de 1 año, de tipo hemimetábolo o humanos y los animales (Hospedadores incompleto con cinco estadios ninfales que son vertebrados), incluidos los domésticos, muy parecidos a los adultos, pero carecen de alas correspondientes a más de 200 especies de y son sexualmente inmaduras; todos los estadios mamíferos de varios órdenes ninfales y los imagos poseen movimiento y se (Didelphidomorphia, Xenartrha, Lagomorpha, alimentan de sangre en la mayoría de las taxa Chiroptera, Rodentia, Carnivora, Primata, (Lent y Wygodzinsky 1979) (Fig. 5). Los Artiodactyla y Perisodactyla) que actúan como triatominos pueden alcanzar tamaños desde 5 reservorios del parásito (Lent y Wygodzinsky mm hasta 44 mm, y por lo general se les 1979, Botero y Restrepo 2012, Galvão y Jurberg considera de movimientos lerdos, y los adultos 2014, Herrera 2010, Roque y Jansen 2014).

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fisión binaria, para luego transformarse en tripomastigotes y continuar invadiendo los tejidos de varios órganos y dividirse en la forma de amastigotes (Fig. 7) (Kollien y Schaub 1998, Botero y Restrepo 2012)(Fig. 13).

Figura 6. Dr. Carlos Justianiano Ribeiro das Chagas (Fuente: WHO/TDR/). Figura 7. Nido de amastigotes de T. cruzi en tejido cardíaco Como sus congéneres trypanosomátidos, T. (1000X; tinción: H&E) (Fuente: WHO/TDR /Sinclair cruzi puede alcanzar varias formas de desarrollo Stammers). durante sus ciclos de transmisión, incluyendo básicamente: amastigote (Fig. 7), epimastigote (Fig. 8), tripomastigote metacíclico (Fig. 9) y tripomastigote sanguícola (Fig. 10) (Botero y Restrepo 2012). Cuando un vertebrado susceptible se encuentra infectado, esta última forma señalada se presenta circulando en sangre; los triatominos tienen un ritmo circadiano que les permite esconderse durante el día como típicamente hacen algunos vectores en las rendijas y agujeros de las paredes y techos de las viviendas de condiciones socio-económicas más precarias de América Latina (Fig. 11), y salir en horas nocturnas para succionar sangre (Fig. 12); si el vertebrado se encuentra infectado, el insecto ingiere los tripomastigotes sanguícola (Fig. 10), los cuales al llegar a su promesenterio (“estómago”) se convierte en formas redondeadas (esferomastigote), y luego en el postmesenterio (“intestino”) evoluciona a la forma de epimastigote (Fig. 8) y se divide asexualmente por fisión binaria; finalmente la metaciclogénesis ocurre en la ampolla rectal del triatomino, el cual al volver a picar a un hospedador vertebrado el tripomastigote Figura 8. Epimastigotes de Trypanosoma cruzi en metacíclico (Fig. 9) se transmite por las heces/orina de triatominos (1000X; Tinción: Giemsa). heces/orina (Fig. 12) através de una herida en la (Fuente: M. Alarcón). piel o en el sitio de la picadura o mucosas (ojos, boca, fosas nasales); una vez dentro, el parásito es fagocitado por macrófagos y se transforman en amastigotes y se dividen activamente por

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Figura 11. Triatominos ocultándose en horas diurnas en rendijas y grietas de paredes de bahareque (Fuente: WHO/TDR/I. Montilla).

Figura 9. Tripomastigotes metacíclicos de Trypanosoma cruzi en heces/orina de triatominos (1000X; Tinción: Giemsa) (Fuente: M. Alarcón).

Figura 12. Adulto de Rhodnius prolixus picando y defecando sobre humano (Fuente: WHO/TDR /I. Montilla).

Figura 10. Tripomastigote sanguícola de Trypanosoma cruzi en sangre periférica (1000X; tinción: Giemsa) (Fuente: WHO/TDR /Sinclair Stammers: A; Fundación IO: B).

Figura. 13. Ciclo de transmisión de Trypanosoma cruzi.

Además de la vía vectorial, el T. cruzi se materna; la transmisión por vía oral a través de puede transmitir por transfusiones sanguíneas, contaminación de alimentos (e.g., jugos, vía congénita (transplacentaria), transplantes de hortalizas, frutas, vinos de palma) o ingestión de órganos, uso de drogas endovenosas, accidentes carnes crudas de reservorios animales, de laboratorio (ocupacional), o por la lactancia actualmente cada vez más toma mucha

Saber, Universidad de Oriente, Venezuela. Vol. 28 Nº 3: 387 - 470. (2016) 393 CAZORLA-PERFETTI relevancia en la epidemiología de la dolencia, especialmente en el área amazónica y en varias áreas de Venezuela (Feliciangeli 2009, WHO 2012, 2015, Noya et al. 2015). De hecho en la Amazonia brasileña se le considera la vía más importante y eficiente para adquirir el T. cruzi, y la mortalidad es mayor en los pacientes infectados oralmente que los que adquieren el protozoo a través de la vía vectorial (8-35% vs <5-10%) (Eickhoff et al. 2013, Barreto de Albuquerque et al. 2015).

Desde un punto de vista clínico, la enfermedad de Chagas ocurre básicamente en dos fases: la aguda y la crónica; la fase aguda puede durar alrededor de 2 meses y muchas Figura 15. Niño con la enfermedad de Chagas en fase aguda, veces ocurre de manera oligosintomática o observándose el signo de Romaña (Fuente: WHO/TDR/). asintomática con una elevada parasitemia; también puede presentarse el denominado “chagoma de inocuación” si el parásito penetra por la piel (lesión cutánea, furuncuoide con adenopatía local) (Fig. 14), o el “signo de Romaña” si el flagelado entra por la conjuntiva del ojo y ocasiona inflamación de tono purpúreo de un párpado (edema bipalpebral) (Fig. 15), además de inflamación local de ganglios linfáticos y fiebre; otros síntomas: dolor de cabeza, dolor muscular, torácico o abdominal, palidez, disnea, edema de piernas o rostro, hepato-esplenomegalia, nódulos dolorosos, miocarditis aguda; en niños menores de 2 años, puede presentarse la meningo-encefalitis, con convulsiones, y hasta pérdida de conocimiento; la mortalidad es elevada especialmente en niños e inmunocomprometidos; en los casos de Figura 16. Rayos X de tórax de paciente en fase crónica tranmisión oral, la sintomatología es más severa. avanzada de la enfermedad de Chagas (Fuente: WHO/TDR/: En la fase crónica, la patología se puede A; Fundación IO: B). presentar en varias formas clínicas: i) indeterminada o forma indeterminada; ii) la forma cardíaca (arritmias, tromboembolismo, insuficiencia cardiaca) (Fig. 16); iii) formas digestivas (megaesófago, megacolon) (Fig. 17), la cual no se presenta en casos autóctonos de Venezuela; iv) forma mixta (cardiaca más digestiva); los pacientes pueden fallecer por muerte súbita o insuficiencia cardiaca (WHO 2012, 2015, Malik et al. 2015, Noya et al. 2015, OMS 2016b).

Figura 17. Megacolon observado en la fase crónica de la enfermedad de Chagas (Fuente: WHO/TDR/: A; Fundación Figura 14. Chagoma de inoculación (Fuente: Fundación IO). IO: B y C).

Saber, Universidad de Oriente, Venezuela. Vol. 28 Nº 3: 387-470. (2016) 394 Revisión de los vectores de la enfermedad de Chagas…

El T. cruzi presenta una variabilidad de genotipos y fenotipos; de acuerdo a marcadores moleculares, genéticos e inmunológicos, en la actualidad existe consenso en considerar al protozoo en siete unidades taxonómicas discretas o unidades discretas de tipificación (UDTs) o DTUs por sus siglas en inglés (Discrete Typing Unit), las cuales se denominan como TcI, TcII, TcIII, TcIV, TcV, TcVI y Tcbat/TcVII (un DTU sería un grupo de aislados de T. cruzi que se encuentran más cercanamente relacionados entre sí que con otros aislados del protozoo cuando se Figura 19. Tripomastigote sanguícola de Trypanosoma les caracteriza mediante marcadores moleculares, rangeli en sangre periférica (1000X; tinción: Giemsa) (Fuente: S. Vargas; http://grupoenfermeriaunpa.blogspot. genéticos e inmunológicos) (Fig. 18); se ha com/2012/06/ tripanosoma-rangeli.html). sugerido que la evolución de estos DTU ha sido básicamente clonal, y se considera que TcI y TcII Dentro de las enfermedades transmitidas por serían los más ancestrales y el resto se originaron vectores (i.e., enfermedades de tipo mediante hibridización y recombinación metaxénicas), las cuales ocasionan el 17% de las (Westenberger et al. 2005, Marcili et al. 2009a, patologías infecciosas con más de un millón de Zingales et al. 2009). De interés es que estos decesos (OMS 2016a), la enfermedad de Chagas linajes presentan diferencias de vectores, es por mucho una de las 17 patologías tropicales hospedadores vertebrados, ecológicas, desatendidas (neglected disease) o epidemiológicas y hasta pudieran estar asociadas “enfermedades de la pobreza” más impactantes con las diversas formas clínicas de la dolencia de la sociedad, siendo la principal causa de (Zingales et al. 2009, Hamilton et al. 2011). mortalidad por enfermedades de origen Similar consideración se da con T. rangeli parasitario en América Latina, que se estima en Tejera, 1920 (Fig. 19), el otro Trypanosoma spp. 12.000 muertes por año, y con 13% de la transmitido por los triatominos, aunque de población de la región en riesgo de adquirirla y manera diferente por la picadura, pero que no con alrededor de 6 millones de individuos pareciera tener efectos patológicos sobre sus parasitados; una prevalencia entre 7 a 8 millones hospedadores vertebrados incluyendo al humano; de personas infectadas en todo el globo terráqueo aunque su semejanza y cohabitación simpátrica y una incidencia de 28.000 casos anuales en con T. cruzi pudiera interferir en los América; además, debe tenerse en cuenta las diagnósticos; inclusive algunos autores han cuantiosas pérdidas económicas valoradas en el sugerido que T. rangeli pudiera tener un efecto orden de los 7,2 millardos de US$, por los gastos protector sobre la patología de aquél (Pifano sanitarios y los años potenciales de vida 1954, Montila et al. 2011b, Botero y Restrepo productivos perdidos (años de vida ajustados por 2012). En este sentido, al T. rangeli se le ha discapacidad), por ello, a la enfermedad de + − asignado dos genotipos: KP1 y KP1 (Cabrine- Chagas se le tiene como la patología de origen Santos et al. 2009). parasitario que ocasiona el mayor impacto socio- económico en América Latina; de hecho es una dolencia asociada a la pobreza, al existir una asociación entre las poblaciones triatominas y las condiciones de pobreza de las viviendas (Lee et al. 2013, WHO 2015). Aunque la enfermedad de Chagas es propia o autóctona del continente americano (sur de Estados Unidos hasta Argentina) donde es endémica en 21 países (Fig. 4), no obstante, con las migraciones, así como también por los viajeros que retornan de las áreas endémica e incluso con las adopciones de niños, la dolencia es cada vez más frecuente en los países desarrollados, donde se estima en 500.000 infectados y 7.000 fallecimientos/año (WHO 2012, 2015, OMS 2016b).

En cuanto a vacunas, aún no se cuenta con una medida inmunoprofiláctica ni Figura 18. Unidades Taxonómicas Discretas (Discrete Typing Unit) (Trypanosoma cruzi) (Fuente: Cruz-Guzman et al. inmunoterapéutica efectiva aprobada para la 2014). enfermedad de Chagas. Sin embargo, la

Saber, Universidad de Oriente, Venezuela. Vol. 28 Nº 3: 387 - 470. (2016) 395 CAZORLA-PERFETTI investigación en este campo es muy intensa, y las Además de su reconocida importancia basadas en ADN recombinante son muy médico-zoonótica como transmisores de la promisorias, especialmente las vacunas enfermedad de Chagas, es necesario tener en terapeúticas para el tratamiento del Chagas cuenta las reacciones alérgicas que ocasionan las crónico (inflamación cardiaca) (Arce-Fonseca et picadas y las heces de los triatominos, las cuales al. 2015). Por otra parte, las drogas ocurren con mayor frecuencia en las horas de [Nifurtimox®: compuesto nitrofuránico sintético pernocta; estos eventos alérgicos se pueden (RS)-N-(3-metil-1,1-dioxo-1,4-tiazinan-4-il)-1- presentar de manera severa con angiodema, (5-nitro-2-furil) metanimina); y Benznidazole®: urticaria, dificultad respiratoria, náusea, diarrea e derivado nitroimidazólico (N-bencil-2-(2- inclusive choques anafilácticos mortales. Estos nitroimidazol-1-il) acetamida)] en uso aunque eventos anafilácticos severos debidos a los pueden ser 80% efectivas en fase aguda, no triatominos, pueden ser pasados de alta por los logran eliminar los parásitos remanentes de médicos que se encuentran muy ocupados en las tejidos (e.g., miocardio) en la fase crónica, emergencias debido a la idea preconcebida de además de su elevada toxicidad y problemas de que este tipo de condición severa se debe a las resistencia, aunado a sus costos y disponibilidad drogas o alimentos. Debido a que actualmente para la población endémicamente afectada; aún no se dispone de inmunoterapia para las aunque se debe indicar que la investigación para personas con anafilaxia a las picadas de los el uso e implementación de nuevas drogas triatominos, las mismas deben tomar las medidas (azólicas y no azólicas) complementarias es muy preventivas para evitar la reexposisión y intensa y muestra resultados esperanzadores proveerles epinefrina en una inyectadora ante contra el T. cruzi, especialmente con respecto a cualquier nueva eventualidad (WHO 2011, las combinaciones de las mismas (Malik et al. Dujardin et al. 2015a, Klotz et al. 2016). En este 2015, Salomão et al. 2016). En virtud de esta mismo orden de ideas, aparece interesante problemática, la lucha antivectorial, mencionar los hallazgos recientes de Neumann especialmente con la aplicación domiciliar de Ada et al. (2016), quienes logran a nivel de insecticidas de origen químico (Fig. 20), aparece laboratorio la infección de R. prolixus con el como una de las medidas profilácticas práctica y agente etiológico de la lepra (Mycobacterium efectiva disponibles hasta el presente para evitar leprae Hansen, 1874; Actinobacteria Margulis: la adquisición del parásito; esto a pesar de todos Actinomycetales Buchanan, 1917), siendo capaz sus inconvenientes, especialmente de la toxicidad de defecar a la bacteria y además de ser que poseen los mismos para los seres vivos y los infectivas al inocularse en ratones; resultados que ecosistemas en general (i.e., ecológicamente deberán evaluarse en futuras investigaciones, inviables), además de la resistencia que especialmente por la conocida apetencia de los adquieren los insectos hacia ellos y de su triatominos hacia los armadillos (Xenarthra limitada efectividad hacia las especies Cope, 1889: Dasypodidade Gray, 1821), que son triatominas de hábitos peridomésticos y reservorios de M. leprae, y la presencia de la selváticos; por lo que es recomendable llevarse a enfermedad de Hansen en el territorio nacional cabo en control vectorial bajo un esquema de (Aranzazu et al. 2012). Manejo Integrado de Plagas (MIP) (Cazorla 2011). Como es bien conocido, fue 10 años después que Carlos Chagas describiera a su agente etiológico que Enrique Tejera en 1919 confirmara por vez primera para Venezuela la enfermedad de Chagas en humanos, además de su vector (R. prolixus) (Tejera 1919); siendo, asimismo, la primera vez que se diagnostica la dolencia fuera de Brasil (Acquatela 2003). En la década de los 30´ de esa centuria, José Francisco Torrealba con la implementación del xenodiagnóstico, reveló que la tripanosomiasis americana afectaba hasta un 25% de la población en los llanos centrales de Venezuela (Acquatela 2003, Feliciangeli 2009). En las décadas siguientes de 1940-1950, Félix Pifano introdujo el serodiagnóstico para detectar la patología,

registrando hasta alrededor de 40% de infección Figura. 20. Aplicación intradomiciliar de insecticidas por T. cruzi. A comienzos de los años 60´, bajo la residuales de origen químico (Fuente: WHO/TDR/I. égida de Arnoldo Gabaldón en el antiguo Montilla). Ministerio de Sanidad y Asistencia Social,

Saber, Universidad de Oriente, Venezuela. Vol. 28 Nº 3: 387-470. (2016) 396 Revisión de los vectores de la enfermedad de Chagas… mediante la implementación del rociado de el Municipio Chacao de la Gran Caracas (DC), se insecticidas residuales de origen químico y la han reportado otros 10 brotes, cuatro en Caracas, mejora de las viviendas, se puso en marcha el en varias regiones con 249 casos, 73,5% en niños Programa Nacional contra la enfermedad de y 4% de mortalidad (Alarcón de Noya et al. Chagas, pudiéndose reducir la seroprevalencia de 2015, Noya et al. 2015). 45% a 15,6% entre 1958-1968; y su continuidad ha permitido llegar hasta 11,7% (1980-1985); Aunque en el siglo XVIII el misionero jesuita también se ha logrado reducir los índices de español Joseph Gumilla ya describía la presencia infestación de las viviendas de 17,9% a un 5% de triatominos para el territorio nacional, no (Acquatela 2003, Rodríguez-Lemoine 2010). obstante, desde el punto de vista taxonómico Basado en datos oficiales, Aché y Matos (2001) formal correspondió al entomólogo sueco indican que durante 40 años (1958‐1998) de la especializado en hemípteros Carl Stål las campaña antichagásica se logró la disminución primeras descripciones, particularmente de R. de la seroprevalencia de 44,5 a 9,2%, e índices de prolixus, a partir de ejemplares recolectados en el infestación de 8,3% a 0,7%. En un intento por actual estado Vargas (La Guaira: región centro- interrumpir de una forma definitiva la norte) en la mitad del siglo XIX (Ramírez-Pérez transmisión vectorial y transfusional de la 1987, Feliciangeli 2009). Como ya indicó, en el enfermedad de Chagas para el año 2010, en 1997 primer tercio del siglo XX, EnriqueTejera reporta varios gobiernos de países de la subregión andina la infección de R. prolixus y también señala la (Colombia, Ecuador, Perú y Venezuela) presencia de Eratyrus cuspidatus Stål, 1859 diseñaron y aplicaron un plan de acción (Tejera 1919, Ramírez-Pérez 1987); mientras que denominado “Iniciativa de los países andinos”. Pinto (1926) describe a Eutriatoma arthuri Sin embargo, a pesar del éxito de las campañas (actualmente Psammolestes arthuri) a partir de anti-chagásicas, los estudios epidemiológicos a ejemplar enviado por Enrique Tejera a Adolph partir de alrededor del nuevo milenio empezaron Lutz en Brasil, y da la lista de 8 especies a arrojar cifras y evidencias que se consideró que triatominas para el territorio nacional. Pifano en el territorio nacional existe una re-emergencia (1940) reporta 11 especies, y siete años después de la enfermedad de Chagas, especialmente al Anduze et al. (1947) adicionan otra especie a la detectarse casos agudos algunos fatales y del lista, para un total de 12 taxa. Para los años 60´, incremento de la prevalencia en niños, lo que es se incluyen otras tres especies (n = 15) (Cova un tácito indicativo de transmisión activa de la García y Suárez 1959, Machado-Allison y dolencia, tanto a nivel rural como urbano Ramírez-Pérez 1967). Para los años 70´, se (Feliciangelli et al. 2003, Añez et al. 2004, 2007, recibió un gran impulso en la investigación y 2011, Morocoima et al. 2008, Feliciangeli 2009, estudio de la fauna triatomina del país con la Alarcón de Noya et al. 2015, Noya et al. 2015). creación de la “Unidad de Estudios de Vectores De acuerdo a una publicación reciente de la de la enfermedad de Chagas” de la Organización WHO (2015), basada en datos estimados de Mundial de la Salud (OMS), y se agregan tres 2010, en Venezuela se obtuvieron las siguientes nuevas especies al listado, además de numerosos estadísticas epidemiológicas para la enfermedad datos bio-ecológicos (Otero et al. 1975, de Chagas: 193.339 casos (0,71% de 27.223.000 Carcavallo et al. 1977, Martínez y Carcavallo habitantes) de personas infectadas; 873 nuevos 1977), tal como reconocen Lent y Wygodzinsky casos debidos a transmisión vectorial (1979) en su magna obra sobre la subfamilia anualmente; 40.233 mujeres infectadas con Triatominae. Hacia los años 80´, Ramírez-Pérez edades entre15-44 años; 665 casos anuales de (1987) realiza una exhaustiva revisión de la transmisión congénita; 0,710 de prevalencia por fauna triatomina de Venezuela, y reconoce 20 cada 100.000 habitantes; 0,0030 de incidencia especies. A comienzos de los años 90´, debida a transmisión vectorial por cada 100.000 Carcavallo et al. (1994) describen la presencia de habitantes; 0,110 de incidencia debida a P. chinai para el área andina, y actualizan la lista transmisión congénita por cada 100 nacimientos en 20 taxa de Triatominae en el territorio vivos; 1.033.450 (3,80%) de personas se nacional. Desde los albores del nuevo milenio, encuentran a riesgo de adquirir la infección Galvão et al. (2003) en su trabajo sobre todos los chagásica; 38.668 personas con miocardiopatía componentes de Triatominae del planeta, chagásica; 0,32 de prevalencia entre los donantes reconoce 22 especies válidas para el país; esta de sangre (WHO 2015). Por otra parte, estos cifra ha sido reconocida en las últimas revisiones datos presentados no tomaron en cuenta lo hechas a nivel global (e.g., Schofield y Galvão relativo a los casos de transmisión oral del T. 2009), o aquellas realizadas exclusivamente para cruzi; en efecto, esta modalidad epidemiológica Venezuela (Soto-Vivas 2009, 2010, Cazorla y cada vez más cobra una gran relevancia en el Nieves 2010). Sin embargo, como bien lo territorio nacional, y desde que se documentó en indicaron Cazorla (2015) y Otálora-Luna et al. la Navidad de 2007 el primer brote epidémico en (2015), es necesario añadir a esta lista a

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Panstrongylus martinezorum, descrita por Ayala Lo primero que resalta de A. goyovargasi es (2009) (macho) y Ayala et al. (2014) (hembra) que se le tiene como la especie triatomina de en la amazonia venezolana. Por lo tanto, hasta el menor tamaño, con alrededor de 0,5 cm (Lent y presente se puede considerar que el catálogo de Wygodzinsky 1979, Lent et al. 1998) (Fig. 21), y la subfamilia Triatominae en Venezuela se de que se le puede separar morfológicamente sin encuentra integrado por 23 especies. inconvenientes de la otra especie hasta ahora descrita del género (A. malheiroi Serra, Atzingen El pasado 14 de abril de 2016 se conmemoró y Serra, 1987) (Carcavallo et al. 1995). Por otra otro aniversario del Día Internacional de la parte, como ya se ha indicado anteriormente Lucha Contra la Enfermedad de Chagas, (Cazorla y Nieves 2010), desde que fue descrita a efeméride escogida por la Federación finales de los años 70 del siglo pasado (Martínez Internacional de Personas Afectadas por la y Carcavallo 1977), es poco lo que se conoce de Enfermedad de Chagas (Findechagas) debido a su bio-ecología y hasta el presente solo se le ha que precisamente fue ese día cuando el Dr. capturado a nivel silvestre en el estado Zulia Carlos Justianiano Ribeiro das Chagas (Fig. 6) (Bosque Seco Tropical), al occidente de comunicó a la comunidad científica internacional Venezuela, asociada a reptiles dentro de la el descubrimiento de la protozoosis y su agente corteza de árboles en descomposición (Martínez etiológico hace 107 años. Y a pesar de ello, se y Carcavallo 1977, Carcavallo y Martínez 1978, considera a la tripanosomiasis americana como Lent y Wygodzinsky 1979, Ramírez-Pérez 1987, una enfermedad “silenciosa y silenciada”: Galvão et al. 2003). Sus estadios ninfales fueron “Silenciosa por la ausencia de síntomas descritos, incluidos detalles con Microscopía específicos en el momento de la infección y por Electrónica de Barrido (MEB), así como también el tiempo transcurrido antes del desarrollo de sus imagos, incluida la genitalia masculina y las alteraciones cardiológicas en un 30% de los setas cuticulares; faltando el estudio de sus pacientes crónicos. Silenciada porque es una huevos (Carcavallo et al. 1978, 1998c, Galíndez enfermedad cuya transmisión se asocia a la et al. 1994a, 1998b, Jurberg et al. 1998). pobreza y cuya verdadera magnitud, en pleno Carcavallo y Martínez (1978) lograron su siglo XXI, todavía se desconoce” (Moriana colonización, obteniendo aspectos de su biología; 2015); y según el ISGlobal (Instituto de Salud debido a que no se le ha detectado infectada Global) se estima que de los 6-7 millones de naturalmente con T. cruzi, no se le considera de personas que padecen la dolencia menos del 1% poseer importancia sanitaria (Sherlock et al. recibe tratamiento quimioterapéutico, por lo que 1998). Sin embargo, debe acotarse el hecho de “al ritmo actual se tardaría 300 años en tratar a que A. goyovargasi ha mostrado apetencias con todas aquellas personas que lo necesitan”. Todo una inusitada agresividad hacia sangre humana, este colofón de fondo, sirvió a quien suscribe de además de perro y ratones, aunque bajo iniciativa para actualizar la revisión que se condiciones de laboratorio (Carcavallo y documentó por vez primera hace seis años Martínez 1978, Carcavallo et al. 1998a); (Cazorla y Nieves 2010), acerca de los comportamiento que debe investigarse in natura. triatominos vectores de la enfermedad de Chagas en el territorio nacional. En el presente catálogo comentado se amplió y actualizó no sólo el número de taxa descritas, sino que también para cada especie triatomina las fuentes bibliográficas disponibles relacionadas con su distribución geográfica, aspectos históricos, taxonómicos y sistemáticos, bio-ecológicos, epidemiológicos, además de las necesidades de investigación que se requieren para el país.

LISTADO DE LAS ESPECIES DE TRIATOMINAE DE VENEZUELA Figura. 21. Ejemplar (♂) adulto de Alberprosenia Tribu Alberproseniini Martínez y Carcavallo, goyovargasi (Holotipo) (Fuente: C. Galvão y C. Dale, 1977 Colección LNIRTT).

Tribu Bolboderini Usinger, 1944 Género Alberprosenia Martínez y Carcavallo,

1977 Género Belminus Stål, 1859

1. Alberprosenia goyovargasi Martínez y 2. Belminus pittieri Osuna y Ayala, 1993 Carcavallo, 1977

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De las 8 especies que integran al género forma parte del clado: Belminus corredori Belminus spp. (Santana 2014), B. pittieri (Fig. Galvão y Angulo 2006: (Belminus corredori 22) es la que menos se le ha realizado estudios; (Belminus laportei Lent, Jurberg y Carcavallo, de hecho desde que fue descrita apartir de un 1995 (Belminus herreri Lent y Wygodzinsky, ejemplar hembra capturado en “Rancho Grande”, 1979 (Belminus ferroae Sandoval, Pabón, parque nacional “Henry Pittier”, estado Aragua, Jurberg y Galvão, 2007 + Belminus pittieri)))) en la región centro-norte de Venezuela (1.050 m) (Santana 2014). De manera tal que como se de donde se cree es endémica (Osuna y Ayala indicó previamente (Cazorla y Nieves 2010), se 1993), se conoce muy poco sobre la misma ni se hace necesario incrementar los estudios bio- ha descrito el macho. Recientemente se ha hecho ecológicos para determinar su real importancia un estudio taxonómico-cladístico de la tribu en los ciclos zoonóticos y/o antropozoonóticos Bolboderini y se ha determinado que B. pittieri del T. cruzi.

Figura 22. Ejemplar adulto (♀) de Belminus pittieri. Ampliación: cabeza y pronoto (Fuente: S. Depickère y J. M. Ayala, https://sites.google.com/site/triatominae/).

3. Belminus rugulosus Stål, 1859 se capturó un ejemplar macho en “El Limón”, estado Aragua, describiendo su alotipo (Martínez La distribución de B. rugulosus se encuentra y Carcavallo 1976); por lo tanto, es poco lo que restringida a Colombia y Venezuela (D.C. y se conoce sobre su bio-ecología; se han hecho estado Aragua, en bosque húmedo tropical y estudios por MEB de sus imagos y de la genitalia bosque muy húmedo premontano) (Carcavallo et del macho (Galíndez et al. 1994a, Carcavallo et al. 1977, Ramírez-Pérez 1987, Galvão et al. al. 1998c, Jurberg et al. 1998, Santana y Galvão 2003, Santana 2014) (Fig. 23); la última 2013), pero sus huevos y estadios ninfales aún no referencia que se tiene de esta especie triatomina se han descrito. En Colombia, se ha reportado su en el territorio nacional fue hace 40 años, cuando captura en la palmera Oenocarpus spp. Martius,

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1823 (Arecales: Arecaceae Schultz Sch.) Wygodzinsky, 1954, + Belminus peruvianus (Sandoval et al. 2010). Por cladística se ha Herrer, Lent & Wygodzinsky, 1954)) (Santana determinado que B. rugulosus forma parte del 2014). clado: Belminus rugulosus: (Belminus rugulosus (Belminus costaricensis Herrer, Lent &

Figura 23. Ejemplares adultos (♂) de Belminus rugulosus (Fuente: C. Galvão y C. Dale, Colección LNIRTT: izquierda (alotipo); centro y derecha: S. Depickère y J. M. Ayala, https://sites.google.com/site/triatominae/).

Hasta el presente B. rugulosus no se le ha tiene conocimiento de ningún otro dato sobre la detectado naturalmente infectada con T. cruzi misma en el territorio nacional. Su rango de (Sherlock et al. 1998, Santana 2014); sin distribución es más amplia (Bolivia, Brasil, embargo, no debe descartarse de plano su posible Guayana Francesa, Colombia, Panamá, Perú, importancia zoonótica o antropozoonótica, toda Surinam y Trinidad) que el de sus congéneres de vez que otras especies del género Belminus spp. la tribu Bolboderini y de M. borbai (Brasil), de la poseen apetencia por vertebrados incluidos los cual se le separa con relativa facilidad por alfa humanos, y se les captura dentro de la vivienda e taxonomía (Galvão et al. 2003, Bérenger et al. infectadas con T. cruzi; aunque muchos de estos 2009, Hiwat 2014 Santana 2014). Sus estadios taxones se les considera primariamente como ninfales han sido descritos, pero son reluctantes a predadores (Sandoval et al. 2010, Santana 2014). ser alimentados en el laboratorio sobre vertebrados, aunque se ha observado que las Género Microtriatoma Prosen y Martínez, ninfas pueden realizar coprofagia en las heces de 1952 Rhodnius spp. Stål, 1859 (Carcavallo et al. 1976a, Lent y Wygodzinsky 1979, De la Riva et 4. Microtriatoma trinidadensis (Lent, 1951) al. 2001); sin embargo, aun falta conocer las características de sus huevos. Lent y Jurberg El género Microtriatoma spp. se encuentra (1984) estudiaron las características morfológicas integrado por dos especies, incluyendo M. borbai de su genitalia externa, y más recientemente Lent y Wygodzinsky, 1979 y M. trinidadensis mediante filogenia molecular Patterson y Gaunt (Santana 2014), siendo esta última parte de la (2010) determinan que M. trinidadensis es uno fauna triatomina del territorio nacional (estados de los taxones de Bolboderini más antiguos; Sucre y Delta Amacuro, en bosque húmedo mientras que por cladística Santana (2014) tropical) (Carcavallo et al. 1977, Ramírez-Pérez determina que Microtriatoma spp. es un clado 1987, Galvão et al. 2003, Soto-Vivas 2009) (Fig. basal de Bolboderini y un grupo hermano de los 24). Desde que Carcavallo et al. (1976a) demás taxones de la tribu (Santana 2014). capturaron algunos ejemplares de M. trinidadensis en la región oriental del país, no se

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Tribu Cavernicolini Usinger, 1944

Género Cavernicola Barber, 1937

5. Cavernicola pilosa Barber, 1937

Aunque a partir de los años 50 del siglo pasado ya se conocía de la presencia de C. pilosa en el territorio nacional (Pifano y Ortiz 1952), los últimos datos y registros en Venezuela sobre la misma datan de 1976-1977 (Carcavallo et al. 1976b, Valderrama y Lizano 1976, Carcavallo et al. 1977), distribuyéndose en seis entidades federales (Amazonas, Cojedes, D.C., Lara, Portuguesa y Táchira, en bosque seco tropical, bosque húmedo tropical, bosque seco premontano, bosque húmedo premontano, bosque muy húmedo premontano) y en otros cinco países de América Latina, incluyendo Brasil, Colombia, Ecuador, Guayana Francesa, Panamá y Perú (Galvão et al. 2003, Bérenger et al. 2009, Soto-Vivas 2009, Cazorla y Nieves 2010, Pinto et al. 2015). Sus huevos se han Figura 24. Ejemplar adulto (♂) de Microtriatoma estudiado con microscopía fotónica y MEB; los trinidadensis (A) (Fuente: C. Galvão y C. Dale, Colección LNIRTT). Detalles de cabeza, pronoto y alas (derecha) mismos son pequeños y se colocan adheridos al (Fuente: S. Depickère y J. M. Ayala, sustrato (e.g., piedras de cuevas; pelo de ratones) https://sites.google.com/site/ triatominae/). (Oliveira 2005); de forma elipsoidal, ligeramente asimétricos y con un discreto aplanamiento A nivel silvestre a M. trinidadensis se le lateral; el borde corial es evidente con un largo y asocia con Bromeliaceas Juss. epífitas, rugoso anillo y cuello, pero sin “collar” y especialmente en Venezuela; sin embargo opérculo convexo y prominente. El corion es también se le ha capturado en palmeras y otras ligeramente translúcido y permite observar la especies de árboles, asociados con varios taxones coloración del embrión; el exocorio posee células de mamíferos (Didelphis marsupialis Linnaeus, hexagonales dispuestas en hileras longitudinales 1758, roedores, murciélagos (Chiroptera (Lent y Wygodzinsky 1979, Barata 1998). Sus Blumenbach, 1779) y Bradipodidae Gray, 1821), estadios ninfales se han descrito mediante nidos de aves y otras especies triatominas microscopía de luz y MEB (Valderrama y Lizano (“cleptohematofagismo”) (Carcavallo et al. 1976, Lent y Wygodzinsky 1979, Cabello et al. 1976a, Miles et al. 1981, Carcavallo et al. 1992, Galíndez et al. 1998b), así como también 1998a,b, De la Riva et al. 2001, Roque y Jansen sus imagos (Lent y Wygodzinsky 1979, 2014, Galvão y Justi 2015), aunque se le Carcavallo et al. 1998c) (Fig. 25), incluida la considera como una especie oportunista de genitalia de los machos (Jurberg et al. 1998) y palmeras (Abad-Franch et al. 2015). setas cuticulares (Galíndez et al. 1994a); bajo condiciones de laboratorio, su ciclo de huevo A esta especie triatomina se le ha capturado hasta adulto tarda en promedio 93 días en áreas peridomiciliares (gallineros contruidos alimentados sobre murciélagos (Carcavallo et al. con hojas de Attalea phalerata Mart.ex Spreng.) 1976b); similarmente bajo condiciones y atraídos por fuentes lumínicas; también se ha experimentales se le ha alimentado sobre ratones detectado en algunos ejemplares en Brasil (Mus musculus Linnaeus, 1758, Rodentia infecciones leves con protozoarios Bowdich, 1821: Muridae Illiger, 1811), siendo indistinguibles de T. cruzi (Miles et al. 1981, De difícil su colonización, obteniéndose un ciclo la Riva et al. 2001, Galvão y Justi 2015), y desde completo (huevo a huevo) en menos de dos entonces no se tiene conocimiento de otras meses (Marinkelle 1966, Oliveira 2005), y se ha infecciones y no se ha tipificado por técnicas requerido Humedad Relativa (HR) elevada y que moleculares estos hallazgos. Por lo tanto, se se inmovilice adecuadamente al ratón, lo que requiere de estudios biológicos y eco- abre las posibilidades de aumentar el epidemiológicos más amplios para determinar el conocimiento de la biología de esta especie papel de M. trinidadensis en los ciclos silvestres (Oliveira 2005, Oliveira et al. 2008). y domésticos del T. cruzi.

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estos últimos autores señalados, también vale destacar la posible dispersión pasiva de los huevos de C. pilosa adheridos sobre el pelo de los murciélagos.

Además de T. rangeli, en murciélagos se han detectado (subgénero Schizotrypanum): T. cruzi marinkellei Baker et al. 1978 y T. cruzi, particularmente las unidades taxonómicas discretas (DTU) TcI, TcII, TcIII, TcIV y Tcbat, siendo reportada T. cruzi marinkellei y TcI para estos mamíferos voladores en Venezuela (Añez et al. 2009, Silva-Iturriza et al. 2013, Ramírez et al. 2014b, Pinto et al. 2015, Rivera et al. 2015);

Figura 25. Ejemplar adulto (♀) de Cavernicola pilosa T. cruzi marinkellei solo parasita a murciélagos y (Fuente: S. Depickère y J. M. Ayala, https://sites. aunque se piensa que solamente el género google.com/site/ triatominae/). Cavernicola spp. lo transmite, no obstante, otras especies de Triatominae se han encontrado Desde que fue descrita en Panamá a partir de asociadas con quirópteros (T. dispar Lent, 1950, ejemplares asociados con murciélagos en Eratyrus spp. Stål, 1859, P. geniculatus Latreille, cavernas, se le consideró de poseer hábitos 1811); por contraste, los linajes TcI, TcII, TcIII, troglófilos (cavernarios) y estenofágicos, que se TcIV y Tcbat son capaces de infectar varias alimenta exclusivamente de murciélagos especies de vertebrados y se les ha aislado en (quirópteros) (Oliveira 2005). A nivel silvestre, humanos (Ramírez et al. 2014a, Roque y Jansen C. pilosa habita en cavernas y huecos de árboles 2014, Pinto et al. 2015). Por otra parte, a C. generalmente asociados con diversas taxa de pilosa también se le recolectado dentro del murciélagos (Molossidae Gervais en de domicilio humano, muchas veces en asociación Castelnau, 1855, Noctilionidae Gray, 1821, con quirópteros en rendijas de los techos, además Phyllostomidae Gray, 1825, Vespertilionidae que se le ha detectado infectado con T. cruzi Gray, 1821, Emballonuridae Gervais en de (Sherlock et al. 1998, Angulo 2000, Angulo et al. Castelnau, 1855), en un rango ecológico que 2012, Pinto et al. 2015). Tomando en comprende desde bosques tropicales húmedos consideración lo comentado anteriormente, y al hasta los secos entre los 140 - 1.160 m hecho de que los triatominos pueden adoptar una (Carcavallo et al. 1998a,b, Oliveira et al. 2008, conducta alimentaria versátil y variable de una Roque y Jansen 2014, Pinto et al. 2015), aunque amplia plasticidad, que se encuentra más también se le ha capturado en palmeras (Attalea influenciada por la disponibilidad y densidad de butyracea, Mauritia flexuosa L.F. 1782) los hospedadores en los hábitats que colonizan, (Cantillo-Barraza et al. 2010, Abad-Franch et al. en vez de sus apetencias innatas (Rabinovich et 2015). Aparece interesante comentar la al. 2011), debe plantearse la posibilidad de que caracterización ecológica que hicieron Oliveira et C. pilosa pudiera eventualmente participar de al. (2008) de una cueva habitada por una colonia manera oportuna en la trasmisión intradomiciliar numerosa de C. pilosa en el estado Tocantins, del T. cruzi, especialmente por vía oral al Brasil; en este sentido, se obtuvo que la cueva contaminar alimentos con sus heces infectadas mantiene en todo el año condiciones climáticas (e.g., jugos de frutas), cuya ocurrencia se ha estables, con una alta HR y material vegetal venido documentado cada vez más en Venezuela abundante (guano de los murciélagos), y los en hasta siete entidades federales y otros países triatominos colonizan el interior de la cueva de Suramérica (Rueda et al. 2014, De Noya et al. donde aparentemente permanece en oscuridad y 2015, Noya et al. 2015). También podría darse la asociados con murciélagos, lo que lleva a sugerir eventualidad de que ninfas y/o imagos de C. que C. pilosa es una especie triatomina altamente pilosa infectados con el protozoo sean especializada, cuyos factores limitantes son la consumidos por hospedadores vertebrados temperatura, HR y fuente alimentaria (Oliveira susceptibles (e.g., roedores, marsupiales 2005, Oliveira et al. 2008); sin embargo, como domésticos y silvestres), manteniendo así los ya se indicó, el hecho de que se le haya ciclos silvestres y peridomésticos del protozoo alimentado bajo condiciones de laboratorio sobre (Curtis-Robles et al. 2016). ratones pudiera indicar que las condiciones climáticas sean más limitantes para su desarrollo Oliveira (2005) realizó la redescripción de C. y supervivencia (Oliveira 2005, Oliveira et al. pilosa, así como también la del género 2008). De los datos obtenidos a nivel ecológico Cavernicola spp. y de la Tribu Cavernicolini, (hábitats protegidos con climas estables) y debido a que el diagnóstico de ambos taxones se experimental (oviposición en pelo de ratones) por

Saber, Universidad de Oriente, Venezuela. Vol. 28 Nº 3: 387-470. (2016) 402 Revisión de los vectores de la enfermedad de Chagas… realizó antes de la descripción de la otra especie Tribu Rhodniini Pinto, 1926 que la integran: C. lenti Barret y Arias, 1985, la cual se distribuye en Brasil y posee Género Psammolestes Bergroth, 1911 características que no se incluyeron en la tipificación del género y la tribu; asimismo, logró 6. Psammolestes arthuri (Pinto, 1926) la discriminación multivariante morfométrica entre adultos de ambas especies (Oliveira 2005, El género Psammolestes spp. lo conforman Oliveira et al. 2007). tres especies, incluyendo Ps. arthuri, P. coreodes Bergroth, 1911 y P. tertuis Lent y Jurberg, 1965, Como ya se había indicado en otra de las que solo se ha capturado en el territorio oportunidad (Cazorla y Nieves 2010), Carcavallo nacional la primera de las taxa mencionadas et al. (1998d) describieron el género monotípico (Lent y Wygodzinsky 1979, Ramírez-Pérez Torrealbaia a partir de ejemplar hembra 1987, Galvão et al. 2003, Soto-Vivas 2009). La recolectado en en el estado Portuguesa, ubicación geográfica de Ps. arthuri se encuentra Venezuela. La nueva especie descrita, T. restringida a Colombia y Venezuela, donde se le martinezi, fue colocada dentro de la Tribu identificó por vez primera y se le ha capturado en Cavernicolini especialmente por poseer cabeza hasta 15 estados (Aragua, Anzoátegui, Apure, convexa, ocelos situados posteriormente a una Barinas, Carabobo, Cojedes, Guárico, Lara, sutura interocular, ojos no sobresalientes y un Miranda, Mérida, Monagas, Portuguesa, Táchira, rostro recto (Oliveira 2005). Sin embargo, Trujillo y Yaracuy), a altitudes que superan los Carcavallo et al. (1998d) reconocieron que este 1.000 m y una amplia variedad de zonas nuevo taxón poseía varias características muy bioclimáticas (bosque muy seco tropical, bosque semejantes a los reduvídeos de la subfamilia seco tropical, bosque espinoso premontano, Harpactorinae Amyot and Serville, 1843, bosque seco premontano) (Carcavallo et al. 1977, particularmente de Amphibolus venator (Klug, Ramírez-Pérez 1987, Galvão et al. 2003, Soto- 1830), de hábitos predatorios; estos autores Vivas 2009, 2010). A pesar de esto, luce argumentaron que esta última especie no importante comentar los hallazgos de Gurcel- presentaba distribución Neotropical. Forero et al. Gonçalves y Silva (2009), quienes empleando (2004) indican que T. martinezi es una sinonimia modelo de nicho ecológico logran predecir que la de A. venator, basándose en aspectos distribución geográfica de Ps. arthuri puede morfológicos, incluyendo ocelos detrás de la llegar a ser discontinua abarcando áreas húmedas sutura arqueada y en la línea interna de los ojos, y calientes desde los llanos de Venezuela hasta sutura arqueada, presencia de célula cuadrada en franjas meridionales (este y oeste) en la el corio, rostro curvo (propio de los reduvídeos Amazonía. predadores) y presencia de espina en las tibias anteriores; además, reafirman la presencia de A. venator en el continente americano. Debido a las similitudes entre la subfamilia Harpactorinae y la tribu Cavernicolini (subfamilia Triatominae) no debe ser sorprendente que existan equivocaciones, aun en los hemipterólogos más avezados (Oliveira 2005); la condición de hematofagia “obligatoria” en la subfamilia Triatominae no puede ser considerado un carácter taxonómico determinante, ya que otras familias de Hemíptera son hematófagas (e.g., Cimicidae Latreille, 1802, Polictenidae Westwood, 1874) y dentro de los triatominos existen especies que poseen eventualmente, e inclusive “obligatoriamente” (estadios ninfales), hábitos predatorios, incluyendo el canibalismo (Oliveira 2005). Por lo tanto, se hace necesario complementar los estudios morfológicos tradicionales siguiendo los lineamientos de la taxonomía integral, aplicando técnicas morfométricas, ultrestructurales, citogenéticas, bioquímicas y/o moleculares (Crossa et al. 2002, Dayrat 2005, Dos Santos 2009, Filho 2011, Figura 26. a, b, c. Nidos de aves paseriformes; d y e-f, huevos Abad-Franch et al. 2013, Da Rosa et al. 2014, y adultos de Psammolestes arthuri (Fuente: Cruz-Guzman et Guerra et al. 2014, Souza et al. 2015). al. 2014).

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Los huevos de Ps. arthuri (Fig. 26d), que han Wagler, 1830, familia Psittacidae Illiger, 1811 sido estudiados mediante microscopía fotónica y (Lent y Jurberg 1965, Lent y Wygodzinsky 1979, MEB, son pequeños (1,67 x 0,82 mm) y Aldana et al. 1996, Carcavallo et al. 1998a,b, ovipuestos en masas regulares y fijados con Cruz-Guzmán et al. 2014, Goncalves et al. 2016) firmeza al sustrato, incluyendo las plumas de (Fig. 26a,b,c). Sin embargo, en estos nidos aves paseriformes Linnaeus, 1758 (Pifano 1941, también se le ha asociado a roedores (ratones, Carcavallo et al. 1975, Lent y Wygodzinsky ratas, ardillas: Sciuridae Fischer de Waldheim, 1979, Aldana et al. 1997, Barata 1998), sin 1817), ofidios, anfibios [Hypsiboas crepitans embargo, es pertinente señalar que Aldana et al. (Wied-Neuwied, 1824), Anura: Hylidae (1996) encuentran que en el laboratorio esta Rafinesque, 1815], aunque también se les ha especie triatomina también puede colocar los capturado en cuevas y palmeras, pero a Ps. huevos de manera aislada; a diferencia de los de arthuri se le considera como una especie sus congéneres, los huevos de Ps. arthuri no son oportunista de estas plantas monocotiledóneas elipsoidales; los mismos son cilíndricos y con (Abad-Franch et al. 2015); y a nivel experimental una base ligeramente ensanchada y aplanada, que se ha logrado su alimentación con perros, aparenta un “matraz de laboratorio”; el borde ratones, cobayos, además de gallinas y palomas corial es largo y conspicuo, con opérculo domésticas (Columba livia domestica Gmelin, (0,1mm) que presenta proyecciones filmentosas 1789) (Pifano 1941, Aldana et al. 1996, irregulares y abundantes. El corion es Carcavallo et al. 1998a,b, Cruz-Guzmán et al. ligeramente translúcido, pero se puede observar 2014); particularmente Pifano (1941) logra la la coloración del embrión; el exocorio posee alimentación de ninfas sobre perros infectados células hexagonales dispuestas en hileras con tripanosomiasis americana in natura, longitudinales (Lent y Wygodzinsky 1979, obteniendo tripomastigotes metacíclicos de T. Barata 1998). Sus estadios ninfales se han cruzi al cabo de 30 días. A Ps. arthuri se le ha descrito mediante mediante microscopía de luz detectado infectada naturalmente con T. cruzi, (Carcavallo et al. 1975, Aldana et al. 1997, además de T. rangeli, probablemente a partir de Galíndez et al. 1998b), sin embargo, su cría en el mamíferos que eventualmente habitan en los laboratorio posee sus dificultades debido a que nidos abandonados de los paserinos o que los las mismas muchas veces son reluctantes para triatominos invadan las madrigueras (huecos de alimentarse (gallinas, ratones, palomas árboles, cuevas) de los hospedadores domésticas Columba livia domestica Gmelin, vertebrados, por lo que es palmaria su 1789, cobayos: Cavia porcellus Linneo, 1758, participación en el ciclo zoonótico de estos Rodentia: Caviidae Fischer de Waldheim, 1817) flagelados (Pifano 1941, Sherlock et al. 1998, (Iriarte 1941, Lent y Wygodzinsky 1979, Aldana Cruz-Guzmán et al. 2014). Sin embargo, también et al. 1996); Lent y Wygodzinsky (1979), debe pensarse en la posible participación de Ps. Galíndez et al. (1994a), Carcavallo et al. (1998c) arthuri en el ciclo antropozoonótico o doméstico y Jurberg et al. (1998) hicieron aportes por MEB del T. cruzi (Cazorla 2015), especialmente por la a los estadios imaginales (Figs. 26e, f), incluida por vía oral por la contaminación de alimentos la genitalia de los machos, y Goncalves et al. con sus heces infectadas (e.g., jugos de frutas) (2016) estudiaron la ontogenia de ninfas (Rueda et al. 2014, De Noya et al. 2015, Noya et mediante morfometría geométrica. Iriarte (1941) al. 2015). Como ya se ha discutido previamente reporta que los huevos tardan 11 días en (Cazorla 2015), varios estudios pudieran dar eclosionar. sustento a esta posibilidad. En primera instancia, el reciente hallazgo, aunque en porcentajes muy Generalmente a Ps. arthuri se le ha bajos (0,12%), en zonas rurales del estado considerado como un taxón de triatomino Anzoátegui, región nor-oriental de Venezuela, de altamente especializado (Abad-Franch et al. ejemplares de Ps. arthuri naturalmente 2015), al estar estrechamente asociado con nidos infectados en nidos de paserinos con el genotipo de aves del orden Passeriformes (ornitofilia) de o unidades taxonómicas discretas (DTU) TcIII las familias Furnariidae Gray, 1840 (Cruz-Guzmán et al. 2014), el cual también se ha [(Phacellodomus rufifrons (Wied-Newied, detectado en el territorio nacional en cachicamos 1821)], Troglodytidae Swainson, 1832 o armadillos (Xenarthra Cope, 1889: [Troglodytes aedon (Vieillot, 1809), T. musculus Dasypodidade Gray, 1821, Dasypus (Naumann, 1823), Campylohynochus nuchalys novemcinctus Linnaeus, 1758) y del triatomino Cabanis, 1847], Dendrocolaptidae Gray, 1840 P. geniculatus, y el marsupial-didélfido D. [Campylorhynchus zonatus (Lesson, 1832), marsupialis Linnaeus, 1758) (Rivera et al. 2015), Icteridae Vigors, 1825 [Icterus icterus (Linnaeus, que posee una acentuada sinantropía; también es 1766), I. nigrogularis (Hahn, 1816), Casicus cela significativo señalar que en dicho trabajo de (Linnaeus, 1758), Psarocolius decumanus Cruz-Guzmán et al. (2014) varios nidos de las (Pallas, 1769)], y del orden Pssitaciformes aves paseriformes se ubicaban en árboles con

Saber, Universidad de Oriente, Venezuela. Vol. 28 Nº 3: 387-470. (2016) 404 Revisión de los vectores de la enfermedad de Chagas… huecos que servían de guarida a Tamandua Rhodnius arthuri (Pinto, 1926) comb. n., R. tetradactyla Linnaeus, 1758 (Xenarthra: coreodes (Bergroth, 1911) comb. n., y R. tertius Mymercophagidae Gray, 1825) (oso melero), o (Lent y Jurberg, 1965). Hasta el presente, esta en cercanía a cuevas de D. novemcinctus propuesta aun no pareciera tener mucha (cachicamo, armadillo), Cuniculis paca aceptación entre los taxónomos del área, y por lo (Linnaeus, 1766) (lapa) (Rodentia: Cuniculidae tanto se requerirá mayores estudios para verificar Miller y Gidley, 1918) o de T. tetradactyla. dicha hipótesis. Asimismo, como ya se había discutido previamente (Cazorla 2015), aunque en A la luz de todo lo comentado, se desprende Venezuela el DTU-TcIII aún no se ha la necesidad de realizar estudios eco- descubierto en humanos, no obstante, en epidemiológicos más detallados para indagar la Colombia ha sido reportado en pacientes con real participación de esta especie triatomina en miocardiopatía chagásica crónica, y se cree que los ciclos, especialmente los antropozonóticos, este linaje es el producto de una recombinación de la enfermedad de Chagas. entre los DTU-TcI y TcII, y una evidencia del involucramiento de los triatominos de hábitos Género Rhodnius Stål, 1859 silvestres en el ciclo doméstico de transmisión de T. cruzi (Ramírez et al. 2010); por otra parte, 7. Rhodnius brethesi Matta, 1919 debe tenerse presente la fotofilia de Ps. arthuri y su captura en ambientes peridomiciliares e Rhodnius brethesi es una especie triatomina intradomiciliares (Angulo et al. 2012), y de que cuya distribución geográfica se encuentra los triatominos poseen una conducta alimentaria restringida a la cuenca amazónica (medio y alto versátil y variable de una amplia plasticidad, en río Negro) de Brasil, Colombia y Venezuela la que la disponibilidad y densidad de los (bosque húmedo tropical), a altitudes desde 0 hospedadores vertebrados pueden tener mayor hasta los 500 m (Aguilar et al. 2007, De Souza influencia que sus apetencias innatas, por lo que 2013) (Fig. 27). La mayoría de las especies no debe subestimarse a priori la capacidad integrantes del género Rhodnius spp. se vectorial de ningún taxón (Rabinovich et al. encuentran asociadas a palmeras o palmas 2011). (Arecales: Arecaceae), por lo que se les considera como “especialistas de palmeras”, lo El estatus taxonómico Ps. arthuri se mantuvo que es favorecido por la posesión de estable por 70 años, hasta que en 1996 se registró almohadillas adhesivas o fossula esponjosa a “P. salazari” como su sinonimia, en ejemplares (fossulae spongiosae) en sus patas delanteras, y capturados en “El Elorza”, estado Apure al la adhesión de sus huevos al sustrato (Abad- sureste de Venezuela (Aldana et al. 1996, Lent Franch et al. 2015); dentro del género, a su vez 1997). La identificación por alfa taxonomía de las diversas taxas se les clasifica en generalistas las tres especies que integran al género, (i.e., que infestan varias especies de palmeras) y incluyendo Ps. coreodes, Ps. arthuri y Ps. especialistas (i.e., que infestan una sola especie tertuis, posee eventualmente sus inconvenientes de palmera) (De Souza 2013). La mayoría de los debido a la semejanza morfológica entre las datos eco-epidemiológicos y biológicos sobre R. mismas, por lo que es recomendable brethesi se han obtenido de estudios realizados complementarla con técnicas morfométricas, en la Amazonia brasileña. A esta especie ultrestructurales, citogenéticas, bioquímicas y/o triatomina se le puede considerar como moleculares (taxonomía integral) (Crossa et al. especialista, ya que habita exclusivamente en la 2002, Dayrat 2005, Dos Santos 2009, Filho 2011, palmera Leopoldinia piassaba Wallace ex Soto-Vivas et al. 2011, Abad-Franch et al. 2013, Archer, 1855, denominada en español Da Rosa et al. 2014, Pavan y Monteiro 2014). (Venezuela y Colombia) como “chiquichique” o Desde el punto de vista sistemático y “marama” y en la amazonia brasileña como filogenético, aparecen interesantes los hallazgos “piaçaba”; esta especificidad de ecotopos recientes de Soto-Vivas et al. (2011), quienes pudiera atribuirse a que R. brethesi presenta mediante un estudio filogenético por mayor densidad y longitud de quimiorreceptores morfometría geométrica de la tribu Rhodniini antenales que le permiten seleccionar los olores (cuatro especies de Rhodnius spp. y Ps. arthuri) de sus hospedadores vertebrados, los cuales no confirman la parafilia entre Rhodnius spp. y poseen poblaciones abundantes dentro de las Psammolestes spp. obtenida y propuesta por mismas (Monte 2010, De Souza 2013); las fibras Hypša et al. (2002) con datos moleculares colgantes de esta palmera son muy fuertes y (secuencias ADN ribosomal: 16S y12S), por lo delgadas y se utilizan para la fabricación de una que según los autores señalados las especies de amplia variedad de productos artesanales y Psammolestes spp. pasarían a formar parte de escobas, por lo que posee una gran importancia Rhodnius spp. en nueva combinación genérica: para la economía de la región; además sus frutos

Saber, Universidad de Oriente, Venezuela. Vol. 28 Nº 3: 387 - 470. (2016) 405 CAZORLA-PERFETTI son muy apetecibles por los habitantes locales; es migratorios (Abad-Franch et al. 2009, Filho significativo señalar que las palmeras >3m 2011); sus estadios ninfales fueron descritos poseen mayores tasas de infestación por esta mediante microscopía de luz por Mascarenhas especie triatomina (Aguilar et al. 2007, De Souza (1987); mientras que Dos Santos (2009) pudo 2013). También debe indicarse que se le ha separar por morfometría geométrica todos sus capturado en cuevas de animales (e.g., D. estadios ninfales de otras seis especies del género novemcinctus, Dasypodidae) (Carcavallo et al. Rhodnius spp. (R. colombiensis Mejia, Galvão y 1998b). Durante el proceso de extracción de las Jurberg, 1999, R. ecuadoriensis Lent y León, fibras de la “piaçaba”, los ejemplares de R. 1958, R. pallescens Barber, 1932, R. pictipes brethesi que la habitan pican ávida y rápidamente Stål, 1872, R. stali Lent, Jurberg y Galvão, 1993, a los trabajadores durante el día, por lo que los R. milesi Carcavallo, Rocha, Galvão y Jurberg, denominan “piolho da piaçaba” (“piojo de la 2001); además, Jurberg et al. (1998) estudiaron piaçaba”), causándoles muchas molestias; en la genitalia de los machos y Da Rosa et al. estos trabajadores se han encontrado tasas de (2014) la de las hembras, y Chiang et al. (2012) prevalencia de la enfermedad de Chagas entre 6 y las glándulas accesorias del sistema reproductivo 13%, cuya transmisión a nivel silvestre se de estas últimas, Galíndez et al. (1994a) setas atribuye a R. brethesi; este patrón cuticulares, y Dos Santos-Mallet et al. (2005) epidemiológico donde no existe domiciliación aspectos morfológicos de imagos por MEB. del vector, se denomina de tipo ocupacional. También se han estudiado varios aspectos de su Además de esto, debe tenerse en cuenta la biología bajo condiciones de laboratorio (27oC; transmisión oral del T. cruzi (Chagas agudo) por 19-35oC), alimentados con sangre de ratón (Mus la contaminación vía fecal de los jugos del fruto musculus), que resalta su capacidad vectorial de la “piaçaba” (Coura et al. 2002, Aguilar et al. (Rocha et al. 2004); así, se tiene que los huevos 2007, De Souza 2013); y de hecho la transmisión de R. brethesi poseen un tiempo medio de por vía oral de la enfermedad de Chagas en la incubación de 17 días (7-21 días), y sus estadios Amazonia brasileña se considera la más ninfales tardan en promedio para la ecdisis: 1o importante y eficiente, y la que ocasiona mayores estadio (18 días), 2o estadio (16 días), 3o estadio tasas de mortalidad (Eickhoff et al. 2013, Barreto (21 días), 4o estadio (20 días) y 5o estadio (38 de Albuquerque et al. 2015). A pesar de lo días), por lo que se deduce que su ciclo vital discutido, debe señalarse que R. brethesi posee puede tardar menos de cuatro meses (115,3 días) una buena capacidad de vuelo, por lo que no con tres posibles generaciones anuales con debe subestimarse su habilidad de dispersarse 16,3% de mortalidad; sin embargo, es importante hacia la vivienda humana ante la evidente indicar que Mascarenhas (1990) obtuvo en deforestación de la selva amazónica (Rocha et al. promedio 139 días en el ciclo vital de esta 2011). Como la mayoría de las especies del especie triatomina, aunque alimentándola con género Rhodnius spp., los hábitos alimentarios de sangre de aves a 26oC y 80% HR. También R. brethesi son eclécticos pudiéndose alimentar destaca que R. brethesi utiliza eficientemente la de una amplia variedad de vertebrados (roedores, sangre ingerida al necesitar alimentarse en reptiles y didélfidos); esto es importante debido a promedio siete veces para alcanzar el estadio que, como ya se indicó, la variedad de imaginal y dos para mudar al estadio siguiente; y hospedadores detectados en la “piaçaba” no es sus estadios imaginales son muy voraces, muy amplia ni abundante (Mascarenhas 1991, pudiendo picar hasta 27 veces y muy rápido; otro Monte 2010) aspecto biológico importante es que esta especie triatomina aumenta su capacidad de ingerir Rhodnius brethesi ha sido encontrada sangre de vertebrados con el tamaño de sus infectada naturalmente con T. cruzi, estadios ninfales, lo que le es necesario para la particularmente los genotipo o unidades oviposición, resistencia al ayuno y capacidad de taxonómicas discretas (DTU) TcI y TcIV, vuelo; además, destaca en su patrón de además de T. rangeli y hemogregarinas defecación que lo hace varias veces (82,8%: (Apicomplexa, Gregarinomorphea, sensu imagos, 30,8%: 1o estadio, 52,4%: 2o estadio, Cavalier-Smith 2014) (Marcili et al. 2009b, 51,4%: 3o estadio, 35,3%: 4o estadio y 65%: 5o Monte 2010, Hamilton et al. 2011). estadio) (Rocha et al. 2004). Desde el punto de vista bioquímico, se han aislado en la saliva de R. Los huevos de R. brethesi son elipsoidales y brethesi varias clases de componentes de forma asimétrica (1,67 x 0,78 mm), con exo- (antihomeostáticas) que utiliza esta especie corio con estructuras poligonales (Mascarenhas triatomina para evitar las barreras que le imponen 1982, Barata 1998), y que, como los de sus los mecanismos homeostáticos de los congéneres, son fijados firmemente al sustrato lo hospedadores vertebrados para la hematofagia que contribuye a su dispersión, ya que muchas (Maranhao 2008, Costa 2009, Bussacos et al. aves anidan en las palmeras y poseen hábitos 2011, Costa et al. 2011). En este sentido, se han

Saber, Universidad de Oriente, Venezuela. Vol. 28 Nº 3: 387-470. (2016) 406 Revisión de los vectores de la enfermedad de Chagas… identificado proteínas enlanzantes de aminas congéneres (Carcavallo et al. 2000, Dos Santos biogénicas, las cuales son de la familia de las 2009) y su estatus taxonómico ha permanecido lipocalinas; éstas al unirse a aminas biogénicas establece por décadas; sin embargo, se han como la serotonina y la histamina previenen que detectado una diversidad en los patrones se dispersen en los vasos sanguíneos de los cromáticos en el pronoto y en la morfología de hospedadores vertebrados y el insecto se los folículos testiculares, lo que ha llevado a ingurgite con normalidad (Maranhao 2008, Costa sugerir la posible existencia de subpoblaciones y 2009, Bussacos et al. 2011, Costa et al. 2011); un complejo “brethesi” (Carcavallo et al. 2000, asimismo, se identificaron en la saliva de este Freitas et al. 2012); por lo tanto, esto demanda triatomino otras proteínas de las que destacan: i) que se realicen estudios complementando la alfa una proteína inhibidora de la agregación taxonomía con técnicas morfométricas, plaquetaria (SPA 1, 2) que se une al ADP para ultrestructurales, citogenéticas, bioquímicas y/o evitar que la sangre del hospedador se coagule y moleculares bajo la óptica de la taxonomía ocurra vasoconstricción; ii) inositol-fosfato-5 integral (Crossa et al. 2002, Dayrat 2005, Dos fosfatasa (IPP) la cual inhibe la acción de Santos 2009, Filho 2011, Abad-Franch et al. nucleótidos cíclicos que regulan la agregación 2013, Da Rosa et al. 2014, Guerra et al. 2014). plaquetaria y la contracción muscular, y iii) glutatión S-transferasa la cual tiene funciones en Los reportes de R. brethesi en la Amazonia de la desintoxicación de los insectos hacia los Venezuela se deben a Cova-García y Suárez insecticidas (Maranhao 2008, Costa 2009, (1959) y Osuna (1984), quienes la capturan en Bussacos et al. 2011, Costa et al. 2011). varias localidades de los municipios Atabapo (Guarima, Guarinuma, Atabapo, Sabaneta, San Fernando, Ucaquen, Santa Cruz), Guainía (Maroa) y Río Negro (Mamurividi). A diferencia de lo amplio que se ha estudiado en Brasil, es poco lo que se conoce acerca de la importancia de R. brethesi como vector de la enfermedad Chagas en la Amazonia venezolana, y ni siquiera se tiene reportes de su infección natural con T. cruzi; de hecho en esta región solo se han detectado dos ejemplares de P. geniculatus (Latreille, 1811) (Triatomini Jeannel, 1919) infectados con el flagelado (Noya-Alarcón et al. 2011a), aunque se tiene referencia de infecciones en humanos, particularmente en la etnia Yanomami, en el Alto Orinoco con 6% de prevalencia (Noya-Alarcón et al. 2011b). A la luz de lo comentado, se hace necesario realizar estudios eco-epidemiológicos más detallados de la tripanosomiasis americana en esta vasta región del territorio nacional, especialmente tomando en cuenta, como ya se ha comentado anteriormente, que la transmisión per os en la Amazonia

brasileña se le considera la vía más importante y Figura 27. Ejemplar adulto de Rhodnius brethesi (Fuente: A: eficiente para adquirir el T. cruzi, y la que C. Galvão y C. Dale, Colección LNIRTT). Ampliaciones: ocasiona mayor mortalidad (Eickhoff et al. 2013, cabeza, alas, conexivo, pronoto (Fuente: S. Depickère y J. M. Barreto de Albuquerque et al. 2015). Ayala, https://sites.google.com/site/triatominae/).

Dentro de los linajes evolutivos que integran 8. Rhodnius neivai Lent, 1953 al género Rhodnius spp., R. brethesi pertenece al grupo “pictipes” (R. pictipes, R. stali, R. Además de Venezuela (estados Falcón, Lara amazonicus Almeida, Santos y Sposina, 1973, R. y Zulia) donde se encuentra su localidad típica paraensis Sherlock, Guitton y Miles, 1977, R. (caserío Parapara, municipio Camacaro, estado pallescens, R. colombiensis y R. ecuadoriensis), Lara), a R. neivai también se le ha capturado en de las cuales muchas especies son difíciles de Colombia; se le considera de ser una especie diferenciar mediante alfa taxonomía (Abad- asociada a regiones biogeográficas semiáridas Franch et al. 2009, Dos Santos 2009, Filho (monte espinoso tropical) y del bosque muy seco 2011). R. brethesi posee una coloración general tropical (Carcavallo et al. 1976c, 1977, Lent y negra con manchas marrones en varias partes Wygodzinsky 1979, Ramírez-Pérez 1987, Galvão anatómicas, lo que permite separarla de sus et al. 2003, Soto-Vivas 2009, 2010).

Saber, Universidad de Oriente, Venezuela. Vol. 28 Nº 3: 387 - 470. (2016) 407 CAZORLA-PERFETTI

Los huevos de R. neivai se han estudiado A R. neivai por lo general se le considera mediante microscopía fotónica y MEB (Barata como una especie triatomina que habita 1981, 1998, Paez-Colasante y Aldana 2008); los principalmente en ambientes silvestres, ya sea en mismos son de coloración blancuzca con conchas palmeras (Arecales: Arecaceae) (Copernicia poco translúcidas y son fijados firmemente al tectorum (Kunth) Martius, 1838 y Scheelea spp. sustrato; recién puestos presentan embrión de H. Karst, 1871) o en huecos de árboles muertos coloración pálida; mientras se desarrollan se (Carcavallo et al. 1976c, 1998b, Lent y tornan hacia unn color rosa más oscuro; poseen Wygodzinsky 1979), por lo que no se le tiene opérculos y collar y son achatados lateralmente, como un vector de importancia epidemiológica. que dan un aspecto rechoncho (1,705 ± 0,043 Sin embargo, como ya se ha indicado mm x 0,979 ± 0,039 mm); el exo-corio posee inicialmente (Cazorla y Nieves 2010), su superficie uniforme con canales profundos y capacidad vectorial al humano no debe estrechos (Barata 1981, 1998); resulta interesante subestimarse. Esto se indica por muchos factores. el estudio hecho de manera comparativa por En primer término, debido a que esta especie morfometría de la conformación geométrica del triatomina se le ha detectado infectada in natura borde corial y el collar entre R. neivai y otras con T. cruzi (Veliz et al. 1972), además que se ha cuatro especies del género Rhodnius spp., logrado su infección experimental, incluyendo T. encontrándose que este carácter puede constituir rangeli (Sherlock et al. 1998). Por otra parte, una importante herramienta taxonómica en existen reportes de capturas de ejemplares Triatominae (Paez-Colasante y Aldana 2008); adultos y ninfas dentro del domicilio humano, y sus estadios ninfales fueron descritos mediante aunque no logra colonizarlo cada vez más existen microscopía de luz (Lent y Valderrama 1977, reportes de la transmisión oral del T. cruzi por la Galíndez et al. 1998b, Aldana et al. 2000), y sus contaminación alimentaria, especialmente de imagos se les ha complementado su estudio jugos naturales, en el territorio nacional (Noya et anatómico con MEB (Galíndez et al. 1994a, al. 2015); en estos estudios el insecto se le ha Carcavallo et al. 1998c), incluida la genitalia capturado inclusive en grandes urbes de masculina con microscopía fotónica (Jurberg et Venezuela como Maracaibo (estado Zulia) y al. 1998) y la de las hembras por MEB (Da Rosa Barquisimeto (estado Lara) e infectada con T. et al. 2014) (Fig. 28). De interés ha resultado el cruzi (Veliz et al. 1972, Lent y Wygodzinsky hallazgo de que R. neivai presenta sus 1979, De Olaria 1985), por lo que pudiera estar corpúsculos nucleolares o nucléolo (persistencia adaptándose a los ambientes sinantrópicos que nucleolar) durante la metafase de la meiosis desplazan cada vez más los ecotopos silvestres; (Alevi et al. 2014). En Venezuela, Koshy además, debe tenerse presente que esta especie (1979a,b) estudió su cariotipo. triatomina posee una amplia valencia ecológica (Cabello et al. 1987). Por otra parte, R. neivai se puede alimentar de sangre humana, así como también de aves domésticas y otros animales domésticos y de laboratorio (conejos, ratones, ratas), además de que lo hace con agresividad (Carcavallo et al. 1998a, Cabello 1999, 2001, Aldana et al. 2001).

Por ser una especie triatomina que se adapta y cría muy bien en colonias de laboratorio, se ha logrado mucha información sobre su biología, y que pueden ayudar a predecir su potencialidad vectorial. Así se tiene que se ha observado que R. neivai puede ejercer el canibalismo, por lo que sus ninfas pudieran infectarse con T. cruzi por esta vía de alimentación (Cabello 1999, 2001). En cuanto a sus patrones de defecación cuando se les alimenta con sangre humana, se tiene que la mayoría de los estadios ninfales y adultos se aproximan a la fuente alimentaria entre 0-3 minutos y se alimentan en menos de 15 minutos; sin embargo, las ninfas I de R. neivai no defecan

ni siquiera media hora después de haber iniciado Figura 28. Rhodnius neivai. I,II,III, V: estadios ninfales; ♀, ♂ la ingurgitación, mientras que las ninfas II y III adultos: hembra y macho (Fuente: A. Valderrama/E. de esta especie triatomina poseen el mayor índice Lizano/E. Aldana/M. Alarcón) de defecación, y los restantes estadios de

Saber, Universidad de Oriente, Venezuela. Vol. 28 Nº 3: 387-470. (2016) 408 Revisión de los vectores de la enfermedad de Chagas… desarrollo exhibieron similares patrones de de ADN determinándose que se encuentra defecación (Aldana et al. 2001); cuando se le asociada junto con R. domesticus Neiva y Pinto, alimenta con ratones albinos (M. musculus) 1923, al “grupo prolixus” (R. prolixus Stål, 1859, puede excretar en promedio (µL de orina): 61,7 R. robustus Larrouse, 1927, R. neglectus Lent, (56,9-63,1) (ninfas IV), 145,7 (142,5-148,9) 1954 y R. nasutus Stål, 1859) (Monteiro et al. (ninfas V), 273 (265,5-280,5) (adultos) (Pérez et 2000, Coutinho 2013). al. 2009). Cuando se le coloca en periodos de ayuno, de una manera general se observó que la 9. Rhodnius pictipes Stål, 1872 pérdida de peso fue mayor en los adultos, y que la resistencia se incrementa con el estadio de La distribución geográfica de R. pictipes en el desarrollo, teniendo las ninfas I la menor territorio nacional es amplia (Amazonas, resistencia y las de IV la mayor; los estadios V e Anzoátegui, Apure, Aragua, Barinas, Bolívar, imaginales exhibieron mayor resistencia al ayuno Carabobo, Cojedes, Delta Amacuro, Falcón, que las ninfas II, pero menores que las de estadio Mérida, Miranda, Monagas, Portuguesa, Táchira, III; este patrón pudiera explicar las pirámides de Trujillo, Sucre, Yaracuy, Zulia), en zonas edades que se observan en ambientes silvestres y biogeográficas que comprenden desde bosques domésticos de esta especie triatomina, con una secos hasta húmedos (bosque seco tropical, sección media alargada (Cabello 2001). Por bosque húmedo tropical, bosque seco todos estos datos, a R. neivai se le considera premontano, bosque húmedo premontano y el como una de las especies triatominas menos bosque muy húmedo premontano) (Carcavallo et resistentes al ayuno prolongado, una propiedad al. 1977, Ramírez-Pérez 1987, Feliciangeli et al. que los hace más susceptibles a la acción de los 2007, Soto-Vivas 2009, 2010, Ayala et al. 2014). insecticidas residuales (Cortez y Gonçalves 1998, También se distribuye en varios países de Cabello 2001). Es posible que en los periodos Latinoamérica, incluyendo Belice, Brasil, cuando existe escasez de hospedadores Colombia, Ecuador, Guyana, Guyana Francesa, vertebrados, los triatominos utilizan sus reservas Perú, Surinam y Trinidad (Lent y Wygodzinsky energéticas de manera prioritaria para los 1979, Galvão et al. 2003, Bérenger et al. 2009, parámetros reproductivos (número total de Galvão y Gurgel-Gonçalves 2014, Hiwat 2014). huevos puestos, y su promedio por hembras, Los huevos de R. pictipes, que se han fertilidad) (Cabello et al. 1987). Dependiendo de estudiado con microscopía fotónica y MEB la frecuencia de alimentación, el ciclo vital puede (Barata 1981), poseen una coloración homogénea durar entre 56 a 157 días (Carcavallo et al. castaño-bronceado que se tornan dorados al 1976c, Cabello et al. 1987). La primera incidirles la luz, y tienen dimensiones: 1,77 ± oviposición después de la ecdisis a imago se 0,01 mm x 0,86 ± 0,07 mm; sus conchas son encuentra influenciada por la temperatura (12-13 poco translúcidas con un diseño hexagonal bien días a 27-32°C, y 27,4 días a 22°C); a menor delimitado del borde corial (Barata 1981); los temperatura la eficiencia reproductiva es menor. huevos son achatados lateralmente y no La frecuencia de apareamiento, la fecundidad y presentan collar, y sus opérculos se encuentran fertilidad es decreciente durante toda su vida; los ligeramente inclinados hacia la región achatada; machos de R. neivai copulan a los seis días el exo-corio posee hexágonos con superficie después de la emergencia y más de una vez en 24 uniforme con canales profundos y estrechos y horas, mientras estén bien alimentados y la granulaciones (Barata 1981) (Fig. 29); sus hembra madura sexualmente entre 24 y 48 h; la estadios ninfales fueron descritos mediante oviposición es menor en hembras vírgenes; todos microscopía de luz (Lent y Valderrama 1977, estos eventos se encuentran condicionados por la Galíndez et al. 1998b, Aldana et al. 2000), y Dos disponibilidad y el tipo de fuente alimentaria Santos (2009) hizo un estudio comparativo (Cabello et al. 1987, 1988, Coello 1992, Cabello mediante morfometría geométrica con los 1999, 2001). estadios ninfales de otras seis especies del género Rhodnius spp., incluyendo R. colombiensis, R. Como ya se había comentado previamente ecuadoriensis, R. pallescens, R. brethesi, R. stali, (Cazorla y Nieves 2010), desde que fue descrita a R. milesi. Por su parte, Lent y Wygodzinsky comienzos de los años 50 del siglo pasado R. (1979), Galíndez et al. (1994a) y Carcavallo et neivai no ha presentado ninguna sinonimia, y al. (1998c) mediante MEB han complementado resulta relativamente fácil distinguirla el estudio anatómico de sus adultos (Fig. 29), y morfológicamente de sus congéneres del género Jurberg et al. (1998) y Da Rosa et al. (2014) Rhodnius spp., compuesto actualmente por 19 particularmente las genitalias masculina especies (Galvão y De Paula 2014). En relación (microscopía fotónica) y femenina (MEB), con su caracterización molecular y relaciones respectivamente, y Chiang et al. (2012) las filogenéticas, se le ha tipificado mediante genes glándulas accesorias del sistema reproductivo de mitocondriales y nucleares y códigos de barras las hembras. Desde el punto de vista

Saber, Universidad de Oriente, Venezuela. Vol. 28 Nº 3: 387 - 470. (2016) 409 CAZORLA-PERFETTI citogenético, se tiene que R. pictipes posee 22 menos de 5 minutos en picar y defeca de cromosomas autosómicos y 2 sexuales (XY), que inmediato y en 60% de los casos lo hace sobre la se considera típico de Rhodniini (Santos 2010). fuente alimentaria, por lo que posee un potencial Como la mayoría de las taxa de Rhodnius spp., R. vectorial bueno (Rocha et al. 1994), sin embargo, pictipes presenta sus corpúsculos nucleolares o algunos ejemplares “fingen” estar muertos nucléolo (persistencia nucleolar) durante la cuando se les perturba y adoptan una variedad de espermogénesis (Alevi et al. 2014). En posiciones poco comunes, y después de la Venezuela, Koshy (1979a,b) también realizó hematofagia se voltean, elevan el abdomen y

estudios sobre su cariotipo. entonces defecan directamente en el sitio de la

succión (Lent y Wygodzinsky 1979, Galvão y Gurgel-Gonçalves 2014); el periodo medio de incubación de los huevos es de 14 días (13-18 días), con una tasa de mortalidad de 38% (12%: ninfas I, 26%: ninfas V; 0% en los demás estadios); la duración de la alimentación, el intervalo entre la eclosión, la muda y la primera comida se incrementó con el estadio de desarrollo (Rocha et al. 1994). Estos últimos autores señalados obtuvieron una duración media del ciclo huevo-adulto de 278 días (151-483 días) para esta especie triatomina, mientras que Otero et al. (1976) 118 días (112-140 días), Lent y Valderrama (1977) 190 días (138-274 días) y Da Silva y Da Silva (1989, 1990) 152 días a 25°C y 118 días a 30°C.

Como la gran mayoría de sus congéneres del género Rhodnius spp. (Abad-Franch et al. 2015), R. pictipes se encuentra asociada a palmeras (“especialistas de palmeras”), cuya infestación por los triatominos se considera un factor de riesgo relevante en la transmisión de la enfermedad de Chagas (Ricardo-Silva et al.

Figura 29. ♀, ♂ Huevos, ninfas y adulto (♀) de Rhodnius 2012, Saldaña et al. 2015), incluyendo varias pictipes (Fuente: S. Depickère y J. M. Ayala, taxa de estas plantas monocotiledóneas https://sites.google.com/site/triatominae/). (Acrocomia aculeata (Jacq.) Lodd. ex Mart. 1845, Copernicia alba Morong, 1893, Attalea Aldana et al. (2001) indagaron mediante un speciosa Mart. ex Spreng., 1825, Oenocarpus alimentador artificial a través de membrana de bataua var. Bataua (Mart., 1823) Burret 1929, silicona con sangre humana los patrones de Oenocarpus bacaba Mart.1823, Attalea maripa defecación de R. pictipes; sin embargo, los (Aubl.) Mart., Attalaea phalerata Mart. ex insectos fueron reluctantes a ingurgitarse y solo Spreng., 1825, Orbignya speciosa, Astrocaryum se acercaron cuando se les ofreció contacto murumuru Mart., Scheelea spp. y Attalea spp. directamente con el cuerpo humano; los autores H.B.K. 1816) (Carcavallo et al. 1998a,b, Teixeira concluyeron que “Esta diferencia la atribuimos a et al. 2001, Massaro et al. 2008, Fé et al. que posiblemente esta especie requiere más que 2009a,b, Ricardo-Silva 2010, Ricardo-Silva et al. una diferencia de temperatura entre el insecto y 2012), por lo que se le puede clasificar como la fuente alimenticia”. Por contraste, Rocha et al. generalista de las mismas dentro del género (1997) lograron alimentar artificialmente (sangre Rhodnius spp. (De Souza 2013); asimismo, se le de cordero) con éxito a esta especie triatomina, ha capturado en el árbol Lucuma lasiocarpa así como también con ratones (M. musculus), Mart. (Ericales: Sapotaceae) y bromeliaéceas indicando que R. pictipes “puede considerarse (e.g., Aechmea spp. Ruiz y Pav.) (Miles et al. como un modelo experimental importante y 1983, Carcavallo et al. 1998a,b, Ricardo-Silva viable”; similar éxito obtuvieron Otero et al. 2010, Ricardo-Silva et al. 2012), y en cuevas de (1976), Lent y Valderrama (1977), Rocha et al. animales, especialmente mamíferos, y árboles (1994) y Da Silva y Da Silva (1989) con huecos; dentro de sus fuentes de alimentación palomas, ratones y gallinas. De estos trabajos están: aves, murciélagos, marsupiales (D. experimentales se han obtenido datos de su marsupialis, Marmosa cinerea (Temminck, biología. En este sentido, R. pictipes muestra una 1824), Didelphidae), roedores (Sigmodon spp. gran avidez hacia el acto de hematofagia al tardar Say y Ord, 1825, Cricetidae Fischer, 1817;

Saber, Universidad de Oriente, Venezuela. Vol. 28 Nº 3: 387-470. (2016) 410 Revisión de los vectores de la enfermedad de Chagas…

Muridae Illiger, 1811, Rattus norvegicus), oso áreas silvestres de la región zuliana (Añez et al. melero (T. tetradactyla), perros, cochinos, 2011) y en el estado Miranda (Carrasco et al. caballos (Equus caballus), humanos, aves de 2012); todos estos datos apuntan de la potencial corral (gallina), anfibios y lacertilios (Miles et al. importancia epidemiológica de R. pictipes en el 1983, Carcavallo et al. 1998a,b, Fé et al. territorio nacional, siendo necesario incrementar 2009a,b, Ricardo-Silva 2010, Ricardo-Silva et al. los estudios, especialmente en la región 2012). Es signifivativo el hallazgo de la amazónica. hemolinfagia en la Amazonia brasileña como importante fuente alimentaria de esta especie Como ya se había indicado anteriormente, triatomina ante la ausencia de vertebrados dentro de las 19 especies que integran (Ricardo-Silva 2010, Ricardo-Silva et al. 2012). actualmente al género Rhodnius spp. (Galvão y De Paula 2014), R. pictipes pertenece al linaje Rhodnuis pictipes es una especie triatomina pictipes, el cual originó dos grupos: el trans- que se le ha detectado naturalmente infectada con andino (pallenscens) y el Amazónico (pictipes) T. cruzi y en porcentajes elevados (linajes TcI, (R. pictipes, R. amazonicus, R. paraensis, R. TcII, TcIV, Tc híbrido: TcV/TcVI), además de T. stali) (Abad-Franch y Monteiro 2007, Abad- rangeli (TrE), especialmente en la región de la Franch et al. 2009, Dos Santos 2009, Filho amazonía de Brasil, Ecuador, Surinam y Perú, 2011). Debido a que los integrantes del grupo donde logra colonizar el peridomicilio y son muy afines morfológicamente, los estatus domicilio humano, muchas veces atraídos hacia taxonómico de R. pictipes y otras especies fuentes lumínicas, un factor que puede congéneres han tenido inconvenientes; en este incrementar el contacto entre vectores y humanos sentido, R. stali y R. amazonicus se describieron (Erazo y Cordovez 2016), o también los imagos como especies nuevas para la ciencia a partir de de esta especie triatomina poseen capacidad de material entomológico que se consideró vuelo y se alimentan (aves de corral, palomas, anteriormente como perteneciente a “R. pictipes” perros, humanos) durante horas nocturnas desde (Lent et al. 1993, Bérenger y Pluot-Sigwalt sus sitios de cría (palmeras, cuevas de animales); 2002); mientras que Aldana et al. (2003) además, es importante señalar que en varios concluyeron que la morfología de la genitalia del sitios de la amazonía es la especie triatomina de macho de una colonia de R. pictipes posee una mayor abundancia durante las capturas, y de que variabilidad fenotípica muy amplia, por lo que se le señala por la transmisión oral de la consideraron que la misma no es un parámetro enfermedad de Chagas por la contaminación taxonómico estable. De interés ha resultado el fecal de alimentos consumidos sin cocción, como estudio filogeográfico mediante secuencias de por ejemplo jugos elaborados con frutos de gen mitocondrial cytb y del espaciador ribosomal palmeras (“açaí”), o de bebidas fermentadas con nuclear ITS-2, de subpoblaciones de R. pictipes base en mandioca o yuca (“masato dulce”) de varios de países de la región amazónica (Manihot suculenta Cranzt, Euphorbiaceae Juss). (Bolivia, Brasil, Colombia, Guayana Francesa, Por todo lo comentado, se le considera un vector Ecuador); la investigación reveló que R. pictipes de la enfermedad de Chagas en estas regiones, representa un complejo parafilético de cuatro donde la protozoosis aparece emergente (Miles et especies crípticas, de las cuales tres son nuevas al. 1983, Rocha et al. 1996, Naiff et al. 1998, para la ciencia (Pavan 2009), aunque hasta el Aguilar et al. 1999, Teixeira et al. 2001, presente niguna se ha descrito formalmente. A la Luitgards-Moura et al. 2005a, Fé et al. 2009a,b, luz de lo comentado, se ha necesario aplicar para Valente et al. 1998, 2009, Torres y Cabrera 2010, el estudio preciso de esta especie triatomina de Cabrera et al. 2010, 2013, Hamilton et al. 2011, los criterios de la taxonomía integral. Hiwat 2014, Lima et al. 2014). Un estudio acerca de su distribución geográfica y ecológica 10. Rhodnius prolixus Stål, 1859 mediante modelaje por nicho ecológico, predijo que R. pictipes posee mayor probablidad de Rhodnius prolixus junto con T. infestans son hacerlo hacia la región septentrional de Brasil los principales vectores de la enfermedad de (Gurgel-Gonçalves et al. 2012). Chagas en América Latina (Lent y Wygodzinsky 1979, Schofield y Galvão 2009, Galvão y Justi En Venezuela, a R. pictipes se le ha detectado 2015). Como se comenta más adelante, R. en el domicilio humano, aunque en bajas robustus s.l. y R. prolixus comprenden un proporciones e infectada naturalmente con T. complejo de especies crípticas difíciles de cruzi (Mármol 1971, Feliciangeli et al. 2007, diferenciar por alfa taxonomía (Monteiro et al. Longa y Scorza 2007, Serrano et al. 2008, 2000, 2003); es por ello que se estima que García-Jordán et al. 2015), siendo muchos registros previos de R. prolixus, por particularmente interesante el hallazgo del linaje ejemplo en Brasil, Guayana Francesa, Guyana y TcI del flagelado en un ejemplar capturado en Surinam, se debe a “identificaciones

Saber, Universidad de Oriente, Venezuela. Vol. 28 Nº 3: 387 - 470. (2016) 411 CAZORLA-PERFETTI incorrectas”, por lo que actualmente se considera aculeata, Orbignya speciosa, Maximiliana que esta especie triatomina no se distribuye en elegans, Sabal mauritiaformis, Scheelea spp., estos países del escudo guayanés (Monteiro et al. Coccos nucifera, Oenocarpus batana, 2003, Pavan y Monteiro 2007, Bérenger et al. Leopoldina piassaba, Jessenia policarpa, J. 2009, Galvão y Gurgel-Gonçalves 2014, Hiwat batana (Carcavallo et al. 1998a,b, López et al. 2014). En el caso de los países de América 2007, Morocoima et al. 2010b, Abad-Franch et Central y México, se considera que la presencia al. 2015). También se le detecta en árboles, tales de R. prolixus en esta región se debió a un como Samanea saman (Jacq.) Merr. (Fabales accidente de laboratorio ocurrido en El Salvador Bromhead: Fabaceae Lindley (Leguminosae en 1915, cuando se llevaron especímenes Jussieu, nom. cons.), Chlorophora spp. (= procendentes de “La Guaira” (actual estado Milicia spp.) (Rosales, Moraceae), y en Vargas) criados experimentalmente en Francia bromeliaceas (Aechmea spp.); en asociación con para ensayos de xenodiagnóstico, por lo que no nidos de aves, incluyendo Agamia agami se le tiene como endémica de la región (Gmelin, 1789) (Pelecaniformes Sharpe, 1891: (Hashimoto y Schofield 2012); y desde allí se Ardeidae Leach, 1820), Ciconia maguari expandió a Guatemala y luego al sur de México, (Gmelin, 1789) (= Euxenura maguari) siguiendo hacia Honduras, Nicaragua y Costa (Ciconiiformes Bonaparte, 1854: Ciconiidae Rica, y no se le ha reportado en Belice y Panamá; Sundevall, 1836), Theristicus caudatus resalta el hecho de que las poblaciones (Boddaert, 1783) (Pelecanifromes: mesoamericanas de R. prolixus perdieron su Threskiornithidae Richmond, 1917), Cercibis capacidad de reproducirse a nivel silvestre y se oxycerca (Spix, 1825) (Pelecanifromes: adaptaron en áreas peri e intradomiciliares, lo Threskiornithidae), Caracara plancus (Miller, que ha permitido su exitoso control, 1777) (Falconiformes: Falconidae), Mimus gilvus especialmente con insecticidas de origen químico (Vieillot, 1808) (Passeriformes: Mimidae), (Cedillos et al. 2012, Hashimoto y Schofield Mycteria americana L. (Ciconiiformes: 2012). En 1997, los Ministerios de Salud de estos Ciconiidae), Neochon jubata (Spix, 1825) países junto con la Oficina Panamericana de la (Anseriformes: Anatidae), Phacellodomus Salud (OPS) acordaron la creación del programa rufifrons (Passeriformes: Furnariidae), “Iniciativa de los Países de Centroamérica para Pheugodedius rutilus (= Thryothorus rutilus) el Control de la Enfermedad de Chagas (IPCA)”; (Vieillot, 1819) (Passeriformes: Troglodytidae); la aplicación de este programa aparentemente fue en refugios de mamíferos incluyendo D. exitoso y desde 2011 la OPS ha certificado la marsupialis, Marmosa cinerea, Philander spp., eliminación de la transmisión de la enfermedad T. tetradactyla, Conepatus semistriatus de Chagas por R. prolixus en dichos territorios (mapurite) (Boddaert, 1785) (Carnivora: mesoamericanos, por lo que pareciera ser que Mephitidae), Cuniculus pacca, Dasypus este vector se encuentra aparentemente eliminado novemcinctus, Oechymys concolor Wagner, 1845 de la región (Cedillos et al. 2012, Hashimoto y (Rodentia: Cricetidae), Rattus rattus; y de Schofield 2012). En constraste con los países lacertilios (Squamata Oppel, 1811) como Ameiva señalados, R. prolixus se encuentra ampliamente spp. Meyer, 1795 (Teiidae Gray, 1827) y otras distribuida en Colombia y Venezuela, donde se le taxa de lagartos, anuros; a nivel peridomiciliar se considera como el principal vector de la le asocia con gallineros y palomares, cochinos, enfermedad de Chagas (Ramírez-Pérez 1987, gatos, perros, bovinos; también puede ejercer el Guhl et al. 2007, Feliciangeli 2009, Schofield y canibalismo (Carcavallo et al. 1998a,b, López et Galvão 2009, Soto-Vivas 2009, Cazorla y Nieves al. 2007). 2010). En Venezuela, esta especie triatomina se distribuye en todo el territorio continental hasta Varios autores han estudiado las lo 2.000 m de altitud y una amplia variedad de características de los huevos de R. prolixus zonas bioclimáticas (Carcavallo et al. 1977, mediante microscopía fotónica y MEB (Uribe Ramírez-Pérez 1987, Galvão et al. 2003, 1927, Briceño-Iragorry 1934, Barata 1981, 1998, Schofield y Galvão 2009, Soto-Vivas 2009, Chaves y Añez 2003, Chaves et al. 2003, Paez- 2010). Además de su bien documentada Colasante y Aldana 2008); destaca el hecho que capacidad de domiciliación, tanto en Colombia los mismos se ponen fijados al sustrato, y son como en Venezuela R. prolixus posee blancuzcos con conchas poco translúcidas con poblaciones silvestres; y como la mayoría de sus tonos blanco níveo o salmón claro y un discreto congéneres del género Rhodnius spp. se brillo áureo; recién puestos presentan embrión de encuentra asociada a palmeras (“especialista de coloración rosa clara y después oscurece hasta palmera”), incluyendo Elaeis guineensis Jacq. llegar a tonalidades más rojizas (Fig. 5H). Poseen 1897 (palma aceitera), Attalea butyracea, A. forma elipsoidal y acentuadamente asimétricos humboltiana, Copertnitia tectorum, Mauritia (1,78 ± 0,08 mm x 0,93 ± 0,04 mm), con flexuosa, M. minor, Acrocomia sclerocarpa, A. achatamiento lateral, con cuello y borde corial

Saber, Universidad de Oriente, Venezuela. Vol. 28 Nº 3: 387-470. (2016) 412 Revisión de los vectores de la enfermedad de Chagas… prominente; opérculo ligeramente plano; el exo- 11. Rhodnius robustus sensu lato (s.l.) corio posee superficie uniforme con canales Larrousse, 1927 profundos y bordes salientes, posee hexágonos, con superficie lisa y con puntos esféricos Dentro de los linajes evolutivos que integran conspicuos situados entre las intersecciones al género Rhodnius spp., R. robustus pertenece al “LL”, que see pueden visualizar tanto a grupo “prolixus” (R. prolixus, R. nasutus Stål microscopía óptica como MEB (Barata 1981, 1859, R. domesticus Neiva y Pinto, 1923, R. 1998); Chaves y Añez (2003) y Chaves et al. neglectus Lent, 1954, R. barretti Abad-Franch, (2003) analizaron los cambios geométricos y Palomeque y Monteiro, 2013, R. marabaensis morfométricos durante el desarrollo, mientras Souza, 2016), de las cuales muchas especies son que Paez-Colasante y Aldana (2008) encontraron difíciles de diferenciar mediante alfa taxonomía diferencias con respecto a otras cuatro especie de (Solano et al. 1996, Abad-Franch et al. 2009, Rhodnius spp., al estudiar con morfometría 2013, Dos Santos 2009, Filho 2011, Souza geométrica la conformación del borde corial y el 2016). Desde su descripción original por parte de collar de R. prolixus. Los estadios ninfales de Larrousse (1927), el estatus taxonómico de R. este vector se han estudiado mediante robustus ha tenido varios inconvenientes y microscopía de luz y MEB (Galíndez et al. controversias, especialmente debido a que es 1998b, Aldana et al. 2000), y sus imagos se les muy afín morfológicamente con R. prolixus, ha complementado su estudio anatómico con siendo virtualmente indistinguibles (Solano et al. MEB (Carcavallo et al. 1998c), incluida la 1996, Lyman et al. 1999, Monteiro et al. 2000). genitalia masculina con microscopía fotónica En este sentido, Larrousse (1927) empleo (Lent y Jurberg 1969a, Lent y Wygodzinsky criterios morfométricos y de coloración de 1979, Jurberg et al. 1998) y la de las hembras por adultos para su separación específica de este MEB (Da Rosa et al. 2014) y las setas cuticulares último taxón señalado. Posteriormente, se (Galíndez et al., 1994a) (Figs. 5, 12). aportaron otros rasgos morfológicos diferenciales diagnósticos, como la estructura de la genitalia Al revisar las bases de datos de referencias masculina (proceso medio del pigoforo, placa científicas como PubMed o Lilacs, de una vez media del aedeagus) y la coloración de la tibia resalta la amplia cantidad de trabajos (n = 1.121 trasera de las ninfas IV y V (Lent y y n = 228, respectivamente) que se han realizado Wygodzinsky 1979); sin embargo, Harry (1993a) con R. prolixus, por lo que seguramente es la concluyó que estos caracteres morfológicos de la especie triatomina mejor estudiada; lo cual se genitalia del macho son muy variables y de poco explica, en primer término, por la facilidad con la valor como herramienta taxonómica, por lo que cual se le mantiene en colonias a nivel de la coloración de las tibias traseras ninfales sería experimental, existiendo numerosas en muchos el carácter morfológico más útil (Pavan y laboratorios alrededor del mundo; y por otra Monteiro 2007); aunque Aldana et al. (2000) y parte, por la ya comentada importancia sanitaria. Superlano et al. (2006) también encontraron Ya desde comienzos del siglo pasado ha servido otras diferencias morfológicas en estos estadios de modelo biológico de una amplia variedad de inmaduros. Asimismo, varios estudios estudios, incluyendo los de Bioquímica, argumentaron sobre la sinonimia de ambas taxa Fisiología, moleculares, relación párasito-vector, (Harry et al. 1992, Harry 1993a,b); sin embargo, etológicos; de hecho, muy recientemente se ha la evidencia molecular confirmó que ambas logrado la secuenciación de su genoma representan linajes evolutivos diferentes (Lyman (Mesquita et al. 2015). et al. 1999), y que además R. robustus es muy heterogenea pudiendo representar varias especies Los datos obtenidos a nivel de laboratorio y incipientes (Monteiro et al. 2000). Ante estos de campo sobre su biología corroboran y dan más problemas de identificación, en los estudios luces acerca de la elevada capacidad vectorial de epidemiológicos se implementaba muchas veces R. prolixus, convirtiéndolo en un excelente desde un punto de vista “pragmático”, el criterio transmisor. En este sentido, hay que considerar de que R. prolixus es de coloración más oscura, su alto grado de domiciliación, alcanzando hasta de menor talla y que además formaba colonias miles de individuos en las viviendas; además, es intradomiciliares; y por contraste, R. robustus un insecto que tiene un ciclo vital entre 3-4 presentaba tallas mayores con coloración más meses, con una eficiente y expedita defecación y clara y de hábitos selváticos (Pavan y Monteiro en grandes volúmenes; su eclecticismo 2007); sin embargo, existen ejemplares de R. alimentario que al parecer pudiera ejercer hasta robustus de menores tallas (Lent y Wygodzinsky la fitofagia; con elevadas tasas de infección por 1979). En su análisis filogeográfico molecular T. cruzi (Lent y Wygodzinsky 1979, Zeledón (gen mitocondrial citB; gen nuclear: región D2 1983, Ramírez-Pérez 1987, Aldana et al. 2001, de 28SRNA) de varias poblaciones de R. prolixus Díaz-Albiter et al. 2016). y R. robustus, Monteiro et al. (2003) encontraron

Saber, Universidad de Oriente, Venezuela. Vol. 28 Nº 3: 387 - 470. (2016) 413 CAZORLA-PERFETTI que el primer taxón mencionado comprende un diferentes, siendo las de R. prolixus más activas solo clado monofilético homogéneo, mientras durante los ciclos luz/oscuridad y las condiciones que R. robustus se encuentra integrado por cuatro constantes de oscuridad, por lo que estos autores clados parafiléticos, denominados temporalmente consideran que la conducta se puede utilizar como R. robustus I, R. robustus II, R. robustus III como herramienta taxonómica para diferenciar y R. robustus IV, los cuales representarían un especies crípticas. complejo de especies crítpticas (R. robustus s.l.) (Monteiro et al. 2003); adicionalmente, Abad- El complejo R. robustus s.l. se encuentra Franch et al. (2013) hallaron otro haplotipo (R. distribuido en Brasil, Bolivia, Colombia, robustus V) y consideran que R. montenegresi Ecuador, Guyana Francesa, Perú, Surinam y Da Rosa et al. 2012 representa en realidad uno de Venezuela (Lent y Wygodzinsky 1979, Galvão et estos haplotipos; en es mismo sentido, Tartarotti al. 2003, Hiwat 2014). En el territorio nacional et al. (2010) basados en patrones de esterasas, se le ha reportado en varios estados (Amazonas, consideran que R. domesticus es una especie Apure, Barinas, Bolívar, Cojedes, Falcón, derivada de R. robustus s.l. Sin embargo, hasta el Mérida, Monagas, Portuguesa, Sucre, Táchira, presente no existe una descripción formal de Trujillo, Yaracuy, Zulia) (Ramírez-Pérez 1987, estas taxa que integran al complejo. Para resolver Galvão et al. 2003, Pavan y Montero 2007, estos inconvenientes taxonómicos planteados, Ayala et al. 2014); en cuanto a los integrantes del también se han propuesto y aplicado muchas complejo, solo se ha tipificado a R. robustus I en veces con éxito, varias herramientas tres poblaciones del estado Trujillo, región complementarias tales como la morfometría andina, y R. robustus IV en el estado Portuguesa, geométrica (Matias et al. 2001, Villegas et al. región llanos occidentales (Pavan y Monteiro 2002, Gurgel-Gonçalves et al. 2008, Márquez y 2007). Saldamando-Benjumea 2013) y euclideana tradicional (Galíndez et al. 1994b, Harry 1994), Las características de los huevos de R. análisis de sensilas antenales (Catalá y Schofield robustus s.l. se han estudiado mediante 1994), análisis de hidrocarbonos cuticulares microscopía fotónica y MEB (Barata 1981, 1998, (Solano et al. 1996), citogenética (Pérez et al. Paez-Colasante y Aldana 2008); como los de sus 1992), electroforesis de hemoproteínas salivares congéneres, los mismos se ponen fijados al (Soares et al. 1998) y de isoenzimas (Harry et al. sustrato, y son blancuzcos con conchas poco 1992, Harry 1993b, Solano et al. 1996, Monteiro translúcidas con tonos blanco níveo o salmón et al. 2002) y el entrecruzamiento (Superlano et claro y un discreto brillo áureo; recién puestos al. 2006); sin embargo, no todas estas presentan embrión de coloración rosa clara y herramientas y metodologías se han aplicado a la después oscurece hasta llegar a tonalidades más totalidad de los clados o haplotipos del complejo rojizas. Poseen forma elipsoidal y R. robustus s.l. Similar consideración se da con acentuadamente asimétricos (1,606 ± 0,1 mm x la implementación de otras metodologías y 0,932 ± 0,028 mm), con achatamiento lateral, trabajos de tipo molecular (García et al. 1998, con cuello y borde corial prominente; opérculo Lyman et al. 1999, Feliciangeli et al. 2002, Harry ligeramente plano; el exo-corio posee superficie et al. 2008). Pavan y Monteiro (2007) uniforme con canales profundos y bordes desarrollaron un ensayo de PCR con ADN salientes, posee hexágonos, con superficie lisa y mitocondrial (mtDNA) multiplex, el cual permite con puntos esféricos conspicuos situados entre con éxito y aceptables costos la diferenciación de las intersecciones “LL” (Barata 1981, 1998) (Fig. los integrantes de dicho complejo de especies 30); Paez-Colasante y Aldana (2008) estudiaron crípticas. Sin embargo, en algunas áreas las con morfometría geométrica la conformación del poblaciones de R. prolixus y del complejo R. borde corial y el collar de R. robustus s.l. y la robustus s.l. se pueden entrecruzar y producir compararon con otras cuatro especies del género hibridización y ocasionar introgresión en el Rhodnius spp., encontrando diferencias. Sus mtDNA (Fitzpatrick et al. 2008), por lo que estadios ninfales se han estudiado mediante puede eventualmente ocasionar resultados microscopía de luz (Galíndez et al. 1998b, confusos; para solventar esta problemática, Aldana et al. 2000), y sus imagos se les ha Paván et al. (2013) desarrollaron una complementado su estudio anatómico con MEB metodología basada entonces en el ADN nuclear, (Carcavallo et al. 1998c), incluida la genitalia conteniendo un polimorfismo de nucleótido masculina con microscopía fotónica (Lent y único. De relevancia han resultado los hallazgos Jurberg 1969a, Lent y Wygodzinsky 1979, recientes de Pavan et al. (2016), quienes Jurberg et al. 1998) y la de las hembras por MEB encuentran que las ninfas II y III de R. prolixus y (Da Rosa et al. 2014) y las setas cuticulares R. robustus II poseen ritmos circadianos (Galíndez et al., 1994a) (Fig. 31).

Saber, Universidad de Oriente, Venezuela. Vol. 28 Nº 3: 387-470. (2016) 414 Revisión de los vectores de la enfermedad de Chagas…

promedio una ninfa V puede ingerir >150 mg de sangre (hasta 329 mg), siendo también las que más tardan en ingurgitarse; es una especie que defeca durante la alimentación y relativamente fácil en un buen porcentaje de las veces; las ninfas I tardan más en defecar y las que menos lo hacen, y >88% de los machos y ninfas IV-V logran deyectar; con excepción de las ninfas III y V que pueden hacerlo hasta en 34 minutos, más del 50% de los estadios tardaron menos de 15 min para ingurgitarse; cuando se le alimenta con ratones albinos (M. musculus) puede excretar en

promedio (µL de orina): 0,31 (0,21-0,42) (ninfas Figura 30. ♀, ♂ Huevos de Rhodnius robustus s.l. (Fuente: S. IV), 0,72 (0,55-0,89) (ninfas V), 1,12 (0,91-1,35) Depickère y J. M. Ayala, https://sites.google.com/site/ (adultos). R. robustus s.l. puede tener una tasa triatominae/). total media de ingurgitación sanguínea (mg/min) en alimentador artificial: 16,9, en paloma: 13,3 y en ratón: 7,4; mientras que en promedio puede tener los siguientes números y tiempos (segundos) respectivamente, de eventos de interrupción de la alimentación o de solo probar de: 4,1/15,4 (alimentador artificial), 4,4/76,3 (paloma) y 8,5/72,9 (ratón). Los machos pueden resistir en promedio el ayuno: 19,2 días y 19,8 días las hembras, las que ingieren mayor cantidad de sangre, e inician en promedio 14,1 (hembras) vs. 9,666 (machos) vuelos después de ingurgitarse.

De Azambuja et al. (1991) caracterizaron y Figura 31. ♀, ♂ Adultos de de Rhodnius robustus s.l. compararon los hemocitos de R. robustus s.l. con (Fuente: E. Aldana/E. Lizano/ M. Alarcón). los de varias taxa de Triatominae, y Ruiz et al. (2015) los de R. robustus s.l. (ninfas IV/V) con Las investigaciones sobre la biología de R. los de R. prolixus; y en Venezuela, Koshy robustus s.l. en condiciones de laboratorio es (1979a,b) estudió su cariotipo. Alevi et al. (2014) amplia (Jurberg et al. 1970, Tonn et al. 1976, confirmó que, como la mayoría de sus Jurberg y Rangel 1980, Braga et al. 1999, Rocha congéneres, R. robustus s.l. presenta sus et al. 2001, 2014, Sant’Anna et al. 2001, corpúsculos nucleolares o nucléolo (persistencia Palomeque et al. 2003, Chaves et al. 2004, nucleolar) durante la metafase de la meiosis. Aldana et al. 2005, Pérez et al. 2009, Barreto- Maranhao (2008), Costa (2009), Bussacos et Santana et al. 2011, Rubio et al. 2013). En este al. (2011) y Costa et al. (2011) han estudiado sentido, las hembras de R. robustus s.l. poseen desde el punto de vista proteonómico y una fecundidad de 13,91 ± 3,69 transcriptómico las glándulas salivares de R. huevos/hembra/semana, con un tiempo promedio robustus s.l., encontrándose hasta 111 proteínas. de preoviposición de 13,87 ±5,82 días y de De interés resultó el hallazgo de varias proteínas oviposición de 5,91 semanas, fertilidad de que son indispensables para que el triatomino 78,30%, y los huevos tardan entre 10-21 días en realice la hematofagia (antihomeostáticas). Estas eclosionar. El ciclo biológico dura entre 70-365 incluyen proteínas enlanzantes de aminas días, siendo el valor más corto cuando se biogénicas, las cuales son de la familia de las alimenta con sangre humana (70 días), aunque lipocalinas, que se unen a las aminas biogénicas mayor la mortalidad de las ninfas, la cual es (e.g., serotonina, histamina) por lo que impiden mayor en las de estadio I; y las hembras que estas sustancias químicas se dispersen en los presentan un perfil de mortalidad que se adapta al vasos sanguíneos de los vertebrados y en modelo de Gompertz. El número de consecuencia el triatomino se alimenta sin ingurgitaciones necesarias para ecdisis: ninfas I eventualidades; nitroforinas (proteínas enlazantes (1-4), ninfas II (1-6), ninfas III (2-5), ninfas IV del óxico nítrico); proteína inhibidora de la (3-10), ninfas V (3-7). Esta especie triatomina agregación plaquetaria; inositol-fosfato-5 detecta rápidamente su fuente alimentaria (en fosfatasa, que actúa inhibiendo la acción de promedio 2,5 minutos) y en promedio la puede nucleótidos cíclicos que regulan la agregación picar varias veces con 1,5 interrupciones; en plaquetaria y la contracción muscular; también se

Saber, Universidad de Oriente, Venezuela. Vol. 28 Nº 3: 387 - 470. (2016) 415 CAZORLA-PERFETTI detectó una proteína de dominio Kazal muy Dendrexetastes rufigula Lesson, 1844, parecida a la brasiliensina de T. brasiliensis Dendroplex picus (Gmelin, 1788) Passeriformes: Neiva, 1911, y que es un inhibidor de la trombina Furnariidae), murciélagos, marsupiales (Maranhao 2008, Bussacos et al. 2011, Costa et (Didelphomorphia Gill, 1872) (Caluromys al. 2011). philander L., Philander oposum L., D. marsupialis: Didelphidae Gray, 1821), lacertilios A R. robustus s.l. generalmente se le ha (Squamata Oppel, 1811) (e.g., Mabuya bistriata considerado de ser una especie de hábitos Spix, 1825; M. nigropunctata Spix, 1825, silvestres asociada exclusivamente a palmeras y Scincidae Gray, 1825; varias taxa de “geckos”: que ocasionalmente era atraída por la luz Gekkota Cuvier, 1817), anuros, caballos, artificial (Lent y Wygodzinsky 1979 y humanos, roedores (Coendou prehensilis: Carcavallo et al. 1998a,b). Las palmeras Erethozontidae; Lonchothrix emiliae Thomas, representan un factor de riesgo relevante en la 1920, Mesomys hispidus Desmarest, 1817: transmisión de la enfermedad de Chagas Echimyidae Gary, 1825; Nectomys squamipes (Ricardo-Silva et al. 2012, Saldaña et al. 2015). (Brants, 1827), Oecomys bicolor (Tomes, 1860), Este tipo de plantas monocotiledóneas Oecomys roberti Thomas, 1904: Cricetidae J. especialmente las que poseen porte grande y Fischer, 1817; Rattus rattus L.: Muridae Illiger, coronas complejas (e.g., A. butyracea, A. 1811), oso hormiguero (T. tetradactyla), primates aculeata) y algunas de coronas de tamaño no homínididos (Allouatta belzebul L.: Atelidae mediano (e.g., Copernitia spp.), favorecen la Gray, 1825; Callicebus moloch Hoffmannsegg, presencia y residencia de vertebrados, mantienen 1807: Pitheciidae Mivart, 1865; Cebus apella L., un microclima relativamente estable y Cebus cay (Illiger, 1825): Cebidae Bonaparte, proporcionan a los triatominos una superficie 1831); en el laboratorio posee apetencias hacia adecuada para la oviposición; siendo mayor la gallinas, conejos, cobayos, ratones blancos, abundancia de triatominos en la época de lluvias palomas (Rossell et al. 1977, Carcavallo et al. (Meneguetti et al. 2012, Abad-Franch et al. 1998a,b, Dias et al. 2010, Dias 2011, Ricardo- 2015). Silva 2010, Ricardo-Silva et al. 2012), por lo que se le puede considerar como una especie vectora Como ya se había indicado anteriormente, la de hábitos alimentarios eclécticos. Aparece mayoría de las taxa del género Rhodnius spp. se interesante el hallazgo de la hemolinfagia en la les considera como “especialistas de palmeras”, Amazonia brasileña como importante fuente con mayor énfasis las del complejo Attalea spp. alimentaria de R. robustus s.l., lo que sugiere que (Attalea spp., Maximiliana spp., Orbignya spp. y ante la ausencia de vertebrados los triatominos se Scheelea spp.) (Ricardo-Silva 2010, Ricardo- alimentan de invertebrados (artrópodos, Silva et al. 2012, Abad-Franch et al. 2015). moluscos: Gastropoda), los cuales se encontraron Como sus congéneres, R. robustus s.l. también se en asociación en las palmeras (Arachnida: encuentra asociada a palmeras, incluyendo M. escorpiones, quilópodos, Aranae, Acarina, flexuosa, M. carana Wallace, A. aculeata, A. Opilionida; insectos: Dyctioptera, Coleoptera, phalerata, A. maripa, A. sclerocarpa, Hemiptera, Isoptera, Dermaptera, Hymenoptera, Maximiliana regia, M. maripa, Orbignya Diptera, Orthoptera) (Dias 2011, Ricardo-Silva speciosa, Astrocaryum aculeatum G. Mey, 2010, Ricardo-Silva et al. 2012). Astrocaryum murumuru, Oenocarpus bacaba, Scheelea spp. y Mauritia spp.) (Lent y A pesar de sus documentados hábitos Valderrama 1973, Miles et al. 1983, Carcavallo silvestres, R. robustus s.l. también posee et al. 1998a,b, Feliciangeli et al. 2002, Longa y relevancia sanitaria en la transmisión de la Scorza 2007, Fe et al. 2009a,b, Ricardo-Silva enfermedad de Chagas en varias localidades de 2010, Ricardo-Silva et al. 2012, Dias et al. 2014, América del Sur y particularmente en Venezuela; Abad-Franch et al. 2015), por lo que se le puede siendo encontrada con mayor frecuencia dentro clasificar como generalista de las mismas dentro de los espacios peridomicliares e del género Rhodnius spp. (Ricardo-Silva 2010, intradomiciliares con tasas de infestación entre Ricardo-Silva et al. 2012, De Souza 2013, Abad- 2,1 y 7,8%, tanto en área rurales como urbanas Franch et al. 2015); asimismo, se le ha capturado (Miles et al. 1983, Aguilar et al. 1999, Cáceres et en bromeliáceas (e.g., Aechmea spp. con M. al. 2002, Cuba et al. 2002, Massaro et al. 2008, trinidadensis) (Ricardo-Silva 2010, Ricardo- Fe et al. 2009a,b, Durán et al. 2012, Cabrera et Silva et al. 2012, Carcavallo et al. 1998a,b). En al. 2013, García-Jordán et al. 2015, Rojas-Cortez estos hábitats se le relaciona con nidos de et al. 2015). Particularmente en los estados roedores; marsupiales, murciélagos, aves; dentro Mérida y Zulia del Occidente de Venezuela, de sus fuentes de alimentación están: aves Feliciangeli et al. (2002) demostraron que R. (Cathartes aura L. (buitre americano), robustus s.l. es capaz de transmitir T. cruzi al Accipitriformes: Cathartidae Lafresnaye, 1839; humano, ya sea atraído por la luz en áreas donde

Saber, Universidad de Oriente, Venezuela. Vol. 28 Nº 3: 387-470. (2016) 416 Revisión de los vectores de la enfermedad de Chagas… no existan poblaciones intradomiciliares de R. taxonomía integral.12. Rhodnius pallescens prolixus, o afuera de la vivienda. Por su parte, Barber, 1932 Longa y Scorza (2007) en la población de Zaragoza, estado Trujillo, región andino- La situación sobre la presencia de esta venezolana, encuentran que poblaciones de R. especie triatomina en el territorio nacional robustus s.l. infectadas con T. cruzi pueden permanece similar, como ya se comentó hace invadir desde palmeras silvestres (A. aculeata) en más de un lustro (Cazorla y Nieves 2010). En casi el 40% de los domicilios mejorados donde este sentido, lo primero que resalta del reporte de previamente se eliminó con rociamientos a R. R. pallenscens para el estado Amazonas por parte prolixus. A R. robustus s.l. se le ha detectado de una expedición franco-venezolana (Ramírez- infectada in natura con varios linajes de T. cruzi Pérez 1987), es que, como bien lo señalan incluyendo TcI, TcII, TcIII y TcIV (Mejía- Feliciangeli et al. (2004a), no se indica la Jaramillo et al. 2009, Hamilton et al. 2011, localidad dónde se hizo dicha recolecta; de Ricardo-Silva 2011, Monteiro et al. 2012, hecho, aparece como el único reporte para la Ricardo-Silva et al. 2012, Meza et al. 2014, región amazónica (Fig. 32). Por otra parte, si se Rojas-Cortez et al. 2015), con tasas de infección comparan los listados de las especies triatominas de 16,9 y 29,3% (Fe et al. 2009a, b, Ricardo- capturadas en el estado Amazonas (C. pilosa, Silva 2010, Dias et al. 2014). Además, a R. Panstrongylus geniculatus (Latreille, 1811), P. robustus s.l. se le detecta infectada naturalmente martinezorum Ayala, 2009, R. brethesi, R. con T. rangeli (Sherlock et al. 1998, Dias et al. prolixus, R. robustus, R. pictipes, T. maculata 2010); resulta interesante mencionar que basado (Erichson, 1848), P. rufotuberculatus en el polimorfismo del ADN del cinetoplasto (Champion, 1899), P. lignarius (Walker, 1873), (kADN) (espaciador interno transcrito: ITS; Eratyrus mucronatus (Stål, 1859) (Ramírez Pérez subunidad pequeña del ribosoma: SSU rARN), se 1987, Feliciangeli et al. 2004a, Soto-Vivas 2009, ha observado que R. robustus s.l. junto con sus 2010, Ayala et al. 2014) con las de su colindante congéneres del linaje robustus (R. prolixus, R. homónima entidad federal de Brasil (C. lenti, E. neglectus), transmite exclusivamente el genotipo mucronatus, Panstrongylus lutzi (Neiva y Pinto, KP1+/A; al parecer en la hemolinfa de este linaje 1923), P. megistus (Burmeister, 1835), P. existen factores tripanolíticos que eliminan las geniculatus, P. lignarius, P. rufotuberculatus, R. cepas KP1(-) de T. rangeli, las cuales circulan en amazonicus, R. brethesi, R. paraensis, R. el linaje Pallescens (R. pallescens, R. robustus, R. pictipes) (Galvão y Gurgel- colombiensis, R. ecuadoriensis). Esta actividad Gonçalves 2014) de una vez resaltan las tripanolítica también posee influencia sobre similitudes; de hecho en esta región amazónica algunos genotipos de T. cruzi (II y V), siendo de Brasil se han realizado estudios más más resistentes los genotipos TcI que circulan detallados y muchas veces con técnicas con mayor frecuencia en las áreas geográficas taxonómicas complementarias (morfométricas, donde se distribuye el linaje Robustus (Vallejo et moleculares) (Dos Santos 2009, Filho 2011), y se al. 2015). han capturado hasta cinco especies de Rhodnius spp. En Brasil, Gurgel-Gonçalves et al. (2012) mediante un estudio de modelaje por nicho predijeron que R. robustus s.l. abarcaría una más amplia distribución geográfica y ecológica hacia el norte de esta nación. Ceccarelli y Rabinovich (2015) también usaron el modelo de nicho ecológico como herramienta para predecir el efecto del cambio climático en la distribución de cinco especies triatominas de Venezuela hacia 2020, 2060 y 2080; los autores predijeron que en Venezuela las poblaciones de R. robustus s.l. tienen una baja vulnerabilidad de su distribución actual hacia los periodos futuros.

A la luz de todo lo comentado, se hace necesario incrementar los estudios eco- Figura 32. Adulto de Rhodnius pallescens (Fuente: A: C. epidemiológicos en el territorio nacional y Galvão y C. Dale, Colección LNIRTT; cabeza, pata, pronoto, conexivo: S. Depickère y J. M. Ayala, determinar el papel real del complejo R. robustus https://sites.google.com/site/triatominae/). s.l. en la transmisión de los linajes del T. cruzi; para ello se requiere aplicar los criterios de la A la luz de lo comentado, entonces se requiere incrementar los estudios eco-

Saber, Universidad de Oriente, Venezuela. Vol. 28 Nº 3: 387 - 470. (2016) 417 CAZORLA-PERFETTI epidemiológicos para determinar la posible capturada hasta el presente en los estados presencia de R. pallenscens en la región Anzoátegui, Aragua, D.C., Falcón, Portuguesa, amazónica de Venezuela. Estudios que se hacen Sucre, Trujillo, Táchira Yaracuy y Zulia (bosque necesarios, si se tiene en cuenta en primer lugar, seco tropical, bosque húmedo tropical, bosque que esta especie triatomina deriva desde el punto seco premontano, bosque húmedo premontano) de vista genético de R. pictipes de la Amazonía, (Carcavallo et al. 1977, Pifano 1986, Ramírez- formando un grupo monofilético (pallenscens) Pérez 1987, Soto-Vivas 2009, 2010, Rangel de junto con R. ecuadorensis y R. colombiensis Rojas 2010). E. cuspidatus es una especie (Abad-Franch et al. 2009); además, hasta el triatomina con una amplia valencia ecológica que presente solo se le ha capturado en cuatro países puede habitar en varios tipos de zonas de Centroamérica (Belice, Panamá, Costa Rica, bioclimáticas, llegando hasta elevaciones de Nicaragua), especialmente hacia el área del 1.400-2.000 m (Angulo 2000, Zeledón et al. Caribe, y en Suramérica en la región caribeña 2001). (nor-oeste) de Colombia; y por último, se le considera un vector importante del T. cruzi en este último país, y en varios países centroamericanos (Panamá, Costa Rica) (Cantillo-Barraza et al. 2014, Saldaña et al. 2012, 2015).

Tribu Triatomini Jeannel, 1919

Género Eratyrus Stål, 1859

13. Eratyrus cuspidatus Stål, 1859

Las dos especies que integran actualmente al género Eratyrus spp. (E. cuspidatus y E. mucronatus Stål, 1859) son muy similares, y por lo general se pueden diferenciar morfológicamente (Carcavallo et al. 1998e, Soto- Vivas 2009); sin embargo, en virtud de que muchas veces estas diferencias poseen mucha variación clinal y varias son de tipo morfométricas, se pueden presentar dificultades para la identificación específica; por lo que si se utiliza la alfa taxonomía, en el caso de los machos es más seguro comparar la morfología de Figura 33. Eratyrus cuspidatus macho (fuente: C. Galvão y la genitalia externa, siendo cuando se observa C. Dale, Colección LNIRTT) y hembra y ampliación de lateralmente, la porción libre de la vesica pronoto (Fuente: S. Depickère y J. M. Ayala, convexa para E. cuspidatus y aplanada o https://sites.google.com/ site/triatominae/) ligeramente cóncava en el caso de su congénere E. mucronatus (Lent y Wygodzinsky 1979). De Los huevos de E. cuspidatus se han estudiado todos modos, es recomendable complementar la por MEB (Barata 1998); con dimensiones: 1,89 ± alfa taxonomía con otra técnica (e.g., 0,1 mm x 1,1 ± 0,06 mm, éstos poseen conchas morfometría euclideana o geométrica) poco translúcidas ligeramente opaca, pero con (taxonomía integral) (Dayrat 2005, Abad-Franch brillo perlado y coloración blanco-lechosa, y no et al. 2013). son fijados al sustrato; presentan forma elipsoidal y con frecuencia simétricos, sin achatamiento La distribución de E. cuspidatus abarca lateral, cuello ni collar; borde corial liso; el exo- países, además de Venezuela, de América del corio posee hexágonos, con superficie lisa y con Norte (México), Mesoamérica (Costa Rica, puntos esféricos conspicuos situados entre las Guatemala, Nicaragua, Panamá) y Suramérica intersecciones “LL” (Barata 1998); Galíndez et (Colombia, Ecuador, Perú) (Lent y Wygodzinsky al. (1998b) dan detalles ninfales mediante 1979, Maes 2002, Galvão et al. 2003, Hueck microscopía de luz, mientras que Galíndez et al. 2005) (Fig. 33). (1994a) y Carcavallo et al. (1998c) mediante MEB amplían estudios de anatomía de imagos, y El primer reporte de esta especie triatomina Lent y Jurberg (1970) y Lent y Wygodzinsky para el territorio nacional se hizo casi 60 años (1979) de genitalia masculina con microscopía después de su descripción inicial, siendo fotónica. Moreno et al. (1996) dan datos

Saber, Universidad de Oriente, Venezuela. Vol. 28 Nº 3: 387-470. (2016) 418 Revisión de los vectores de la enfermedad de Chagas… biológicos sobre su colonización experimental cruzi aisladas de dos pacientes humanos con (25 ± 1oC; 78,1 ± 3% HR), alimentando sobre Chagas agudo y las de esta especie triatomina ratones (M. musculus). Así, el ciclo vital de comparten el mismo genotipo (TcI) (Dib et al. huevo hasta imago tarda en promedio 157,7 días, 2009). También debe tenerse en cuenta la posible teniendo los huevos un periodo de incubación de participación de E. cuspidatus en la transmisión 24,8 ± 2 días con 100% de eclosión. Dentro de su de Chagas oral, una modalidad patológica que se conducta de alimentación, se observa una diagnostica con mayor frecuencia en Venezuela reacción termo-rostral 1,3 - 9,6 min con una (De Noya et al. 2015, Noya et al. 2015). Esto se media de 4,8 min por ciclo; las ninfas tardan indica por los hallazgos recientes de Soto et al. entre 2,3 a 4,8 días en tener su primera ingesta (2014) en un brote de 11 casos agudos de la sanguínea, la cual se incrementa con el estadio enfermedad de Chagas en una familia del ninfal (I: 17,3, V: 33,1 min), así como también el municipio Aguachica del Departamento del volumen sanguíneo ingerido, alcanzando las Cesar en Colombia, en la que no se detectaron ninfas V hasta 250 mg de sangre. También se triatominos domiciliados; sin embargo, varias observó que los insectos tienden a defecar especies de triatominos, incluyendo a E. mientras se alimentan. La tasa de mortalidad fue cuspidatus, se encontraron infectados con T. baja, siendo la tasa de supervivencia más elevada cruzi en palmeras del área urbana, por lo que en ninfas V (Moreno et al. 1996). Tomando en estos investigadores sugieren que los triatominos consideración estas observaciones, Moreno et al. pudieran incursionar eventualmente hacia los (1996) consideraron que “E. cuspidatus es un domicilios y ocasionar brotes de la protozoosis excelente vector” y que las ninfas V son por vía oral al contaminar los alimentos con “epidemiológicamente el estadio más importante tripomastigotes metacíclicos de sus como un posible vector de T. cruzi”. excresiones/micciones (Soto et al. 2014).

Generalmente a E. cuspidatus se le ha Todas estas evidencias señaladas deben considerado como una especie triatomina de motivar la realización de estudios eco- hábitos preponderantemente silvestres, y se le epidemiológicos para determinar con mayor asocia con armadillos (Xenarthra Cope, 1889), exactitud el papel de E. cuspidatus como vector aves y murciélagos (quirópteros) en palmeras (A. de T. cruzi en el territorio nacional. butyracea, Scheelea spp.), huecos de árboles y madrigueras (Carcavallo et al. 1998a, b, Zeledón 14. Eratyrus mucronatus Stål, 1859 et al. 2001, Salazar y Calle 2003). Sin embargo, se debe indicar que, en primer lugar, cada vez se Eratyrus mucronatus es una especie hacen más reportes de su capacidad de invadir triatomina ampliamente distribuida en el ambientes modificados por el humano, incluidas territorio nacional, abarcando varios estados áreas peridomiciliares e intradomiciliares rurales (Amazonas, Anzoátegui, Aragua, Barinas, y urbanas, muchas veces atraída por las fuentes Carabobo, Cojedes, Falcón, Guárico, Lara lumínicas o transportada activamente en la leña o Mérida, Monagas, Miranda, Portuguesa, Sucre, las hojas de las palmeras (Moreno et al. 1996, Táchira, Trujillo, Yaracuy, Zulia) y zonas Salazar y Calle 2003, Cortés y Suárez 2005, Dib bioclimáticas (bosque seco tropical, bosque et al. 2009, Cantillo-Barraza et al. 2010, húmedo tropical, bosque seco premontano, Maestre-Serrano y Eyes-Escalante 2012); en el bosque húmedo premontano y bosque muy territorio nacional se le ha capturado colonizando húmedo premontano, bosque húmedo montano gallineros (Rangel de Rojas 2010) o dentro del bajo); asimismo, esta especie triatomina se domicilio humano, atraído por la luz, resaltando distribuye en varios países de América Latina y el hecho que el hallazgo se hizo en la Gran el Caribe (Bolivia, Brasil, Colombia, Ecuador, Caracas y el insecto mostró elevadas tasas de Guatemala, Guyana, Guyana Francesa, Panamá, infección y mucha apetencia hacia el humano Perú, Surinam y Trinidad) (Lent y Wygodzinsky (Pifano 1986). Además, a esta especie triatomina, 1979, Ramírez-Pérez 1987, Galvão et al. 2003, como ya se indicó arriba, Moreno et al. (1996) Feliciangeli et al. 2004b, Morocoima et al. mediante datos de laboratorio la consideran un 2010a, Carrasco et al. 2012, 2014, Galvão y “excelente vector”, y se le ha detectado infectada Gurgel-Gonçalves 2014, Hiwat 2014). Aparece naturalmente con T. cruzi, particularmente con el interesante mencionar los resultados del trabajo linaje TcI (Scherlock et al. 1998, Dib et al. 2009, de Obara et al. (2013), quienes mediante el Mejía-Jaramillo et al. 2009, Cantillo-Barraza et modelaje de nicho ecológico realizaron un mapa al. 2010); resalta el hecho de que a E. cuspidatus potencial de distribución geográfica de E. se le ha incriminado como vector de la mucronatus en Suramérica. Así, el modelo de enfermedad de Chagas en un foco del nicho ecológico indicó que esta especie Departamento de Magdalena, en la región Caribe triatomina podría desplazarse ampliamente hacia de Colombia, al comprobarse que las cepas de T. la región amazónica, así como también hacia

Saber, Universidad de Oriente, Venezuela. Vol. 28 Nº 3: 387 - 470. (2016) 419 CAZORLA-PERFETTI eco-regiones más secas fuera del Amazonas, en Wygodzinsky 1979, Carcavallo et al. 1998c), Venezuela y Colombia, tales como la región incluida la genitalia masculina con microscopía semiárida (Lara-Falcón, Zulia, La Costa) (Obara fotónica (Lent y Jurberg 1970, Lent y et al. 2013). Ceccarelli y Rabinovich (2015) Wygodzinsky 1979) y las setas cuticulares con también usaron el modelo de nicho ecológico MEB (Galíndez et al. 1994a, Avendaño-Rangel como herramienta para predecir el efecto del et al. 2016) (Fig. 34). Recientemente Flórez et al. cambio climático en la distribución de cinco (2015) han aportado datos sobre su biología a especies triatominas de Venezuela hacia 2020, nivel de laboratorio. En este sentido, el ciclo de 2060 y 2080; los autores predijeron que en desarrollo de huevo hasta imago tarda en Venezuela las poblaciones de E. mucronatus promedio 127,6 (85-165 días), teniendo una tasa tienen una baja vulnerabilidad de su distribución de supervivencia de 67,4% y de eclosión de los actual hacia los periodos futuros. huevos de 80,4% (24-25°C; 65% H.R.); no se encontraron diferencias significativas en la fecundidad cuando se alimentó con ratón (M. musculus) o gallinas, ni relación entre las cantidades de sangre ingerida y de huevos puestos (Flórez et al. 2015).

De interés ha resultado el estudio eco- epidemiológico y biológico que hicieron durante tres años Monte et al. (2014) sobre colonias silvestres de E. mucronatus en huecos de árboles (Buchenavia spp. Eichler, Combretaceae R. Br.; Dinizia excelsa Ducke, Fabaceae Lindley (Leguminosae Jussieu, nom.cons.) en la amazonia brasileña. Dentro de las caracterización climática, se tuvo que en el interior de los huecos de los árboles se mantuvo una HR promedio de 85% (±5%) y 26°C (±2°C), mientras que el medio externo la HR se mantuvo saturada durante invierno y entre 85-90% en el verano, con temperatura promedio de 25°C (±5°C); además, las paredes y el suelo se mantuvieron secos y sin infiltraciones. Llama la atención que E. mucronatus no exhibió una conducta gregaria. Figura 34. Eratyrus mucronatus. I, II,III, IV, V: estadios Las ninfas, que se camuflan con el polvo de la ninfales; adultos (Fuente: S. Depickère y J. M. Ayala, madera, y los adultos se hallaron hasta 3 m de https://sites.google.com/site/triatominae/) altura en grupos de 5-13 insectos, y siempre Los huevos de E. mucronatus se ponen libres, asociados a nidos de termitas (Blattodea, Isoptera tienen opérculo y son de color rojizo cuando Brullé). Se detectó una amplia variedad de fauna están embrionados; poseen similares de artrópodos, y aunque se observaron características dadas anteriormente para su quirópteros, anfibios (Anura Fischer Von congénere E. cuspidatus; éstos son alargados, Waldheim, 1813) (Dendrobatidae Cope, 1865, elipsoidales y simétricos, con porción caudal más Leptodactylidae Werner 1896) y lagartos cónica que la cefálica, la cual es más cilíndrica; (Gekkonidae Oppel, 1811: Gonatodes humeralis poseen celdas poligonales lisas, convexas y con Guichenot, 1855), ningún individuo presentó perforaciones en los vértices. Los aerópilos infección por T. cruzi, sin embargo, todos los (diámetro: 0,007-0,021 mm) se distribuyen a lo mangos estaban infectados de gregarinas, tanto a largo de la gotera espermática, mientras que los nivel de hemolinfa como intestinos; (Monte et micrópilos (diámetro: 0,007-0,014 mm) se al. 2014). Asimismo, estos investigadores localizan en la cara externa del borde corial; la lograron obtener datos biológicos de esta especie gotera espermática tiene textura lisa y 0,071 mm triatomina a nivel de laboratorio. Así, las de anchura; banda de sellado de superficie lisa y hembras de E. mucronatus comienzan su primera ancho: 19,2-27,8 μm; anillo corial: 0,32-0,41 mm oviposición dos semanas después de su (Lent y Wygodzinsky 1979, Barata 1998, Aldana emergencia imaginal y su primera alimentación; et al. 2013, Monte et al. 2014); sus estadios el ciclo completo duró en promedio 274 (188- ninfales se han estudiado con microscopía de luz 345) días, con una media de 26 días para la (Lent y Wygodzinsky 1979, Galíndez et al. eclosión de huevos y 21% de los mismos 1998b), y sus imagos se les ha complementado eclosionaron. Las ninfas consumieron su primera su estudio anatómico con MEB (Lent y alimentación de 3 a 7 días después de ecdisis, y

Saber, Universidad de Oriente, Venezuela. Vol. 28 Nº 3: 387-470. (2016) 420 Revisión de los vectores de la enfermedad de Chagas… si lo hacían una sola vez fenecían. Destaca el Desde que fue descrita hace más de siglo y hecho de que ni las ninfas ni los adultos medio, el estatus taxonómico de E. mucronatus defecaron en 15 minutos de observación cuando ha permanecido estable. Como ya se indicó en el se ingurgitaron a plenitud. Tomando en cuenta caso de E. cuspidatus, la identificación de ambas todas esta observaciones biológicas y eco- taxa congéneres por alfa taxonomía no siempre epidemiológicas, Monte et al. (2014) sugirieron es factible o puede presentar dificultades, siendo que bajo estas condiciones bio-ecológicas de la solo seguro la comparación de la porción libre de Amazonia brasileña E. mucronatus no es un buen la vesica (falo) del macho (Lent y Wygodzinsky vector del T. cruzi. 1979). Un estudio filogenético de la Tribu Triatomini con seis marcadores moleculares Por lo general a E. mucronatus se le tiene reveló que E. mucronatus se encuentra como una especie triatomina de hábitos silvestres estrechamente relacionada con las especies del y que ocasionalmente es atraída por la luz clado Triatoma del Hemisferio del sur artificial al domicilio humano; en las áreas (complejos spinolai e infestans) (Justi et al. silvestres se le ha capturado en palmeras 2014). (Scheelea spp., Attalea spp.), aunque se le considera oportunista de estas plantas A la luz de todas evidencias comentadas, se monocotiledoneas (Abad-Franch et al. 2015), así requiere realizar estudios eco-epidemiológicos como también en cuevas y huecos de árboles en más amplios para determinar el papel vectorial asociación con varias taxa de mamíferos de E. mucronatus, especialmente en áreas (Coendou prehensilis L. 1758, Rodentia urbanas donde la transmisión oral del T. cruzi por Bowdich, 1821: Erethizontidae Bonaparte, 1845; la contaminación de alimentos con heces Marsupiales: D. marsupialis, murciélagos), y las triatominas se viene documentando con mayor ninfas pueden ejercer la hemolinfagia, tal como frecuencia (Rueda et al. 2014, De Noya et al. ya se indicó anteriormente; también se le ha 2015, Noya et al. 2015). observado en asociación con otras especies triatominas (e.g., C. pilosa, Triatoma maculata Género Panstrongylus Berg, 1879 Erichson, 1848) (Carcavallo et al. 1998b, Gaunt y Miles 2000, Obara et al. 2013, Monte et al. 15. Panstrongylus chinai Del Ponte, 1929 2014). Sin embargo, cada vez más se hacen registros de su hallazgo dentro de los ambientes La presencia por primera vez de P. chinai sinantrópicos, en áreas rurales y urbanas, como la para el territorio nacional la realizan Carcavallo vivienda e inclusive de su colonización, tanto en et al. (1994), quienes capturan un ejemplar varios estados del territorio nacional: Trujillo hembra en el estado Mérida, región andino- (Soto Vivas et al. 2001), Lara (Rojas et al. 2008, venezolana, y mediante morfología comparada Rodríguez-Bonfante et al. 2011), Aragua con MEB logran identificarlo como perteneciente (Serrano et al. 2008), Mérida (Avendaño-Rangel a esta especie triatomina; los autores destacan et al. 2011), Anzoátegui y Yaracuy (Morocoima que el ejemplar presenta un patrón cromático et al. 2010a), así como también en otros países distinto (marrón oscuro rojizo: caoba) a lo que se de Suramérica: Brasil (Obara et al. 2013), considera típico para la especie de negro a Bolivia (Depickère et al. 2012), Colombia marrón oscuro (Lent y Wygodzinsky 1979). La (Angulo 2000, Angulo et al. 2012, 2016, Flórez otra referencia de esta especie triatomina para et al. 2015), Guyana Francesa (Bérenger et al. Venezuela se debe a Valderrama et al. (1996), 2009) y Perú (Torres y Cabrera 2010). Es quienes a partir de ejemplar hembra capturado significativo indicar la comprobación de su también en el estado Mérida, describieron a P. alimentación con sangre humana y de perros turpiali como especie nueva para la ciencia, pero domésticos en el estado Mérida, región andino- que en realidad se trataba de una sinonimia de P. venezolana (Avendaño-Rangel et al. 2011). chinai, tal como lo mostró Lent (1997). Por otra Además de esto mencionado, debe considerarse parte, se ha considerado por algunos autores que como elemento para su potencialidad vectora el P. chinai pudiera ser una forma melánica de P. hecho de que se le ha detectado infectada howardi (Neiva, 1911), estando ambas de manera naturalmente con T. cruzi, además de T. rangeli simpátrica en Ecuador (Patterson et al. 2009, (Scherlock et al. 1998); esto incluye el territorio Sempertegui-Sosa 2012). Sin embargo, mediante nacional (Morocoima et al. 2010a), destacando estudios filogenéticos y filogeográficos (gen que en el estado Miranda (Filas de Mariches) se nuclear ITS y el mitocondrial CytB), le ha aislado el genotipo TcI (Carrasco et al. Sempertegui-Sosa (2012) determinó que ambas 2012, 2014). En Colombia, se le ha aislado el son taxa distintas. Asimismo, el estudio también linaje TcII (Angulo 2000). ha sugerido que pudiera estar ocurriendo hibridización (introgresión) con respecto a poblaciones de P. chinai, P. howardi y P.

Saber, Universidad de Oriente, Venezuela. Vol. 28 Nº 3: 387 - 470. (2016) 421 CAZORLA-PERFETTI rufotuberculatus (Champion, 1899), lo que probablemente ha llevado a identificaciones incorrectas cuando se aplica la alfa taxonomía; además, debe tenerse en cuenta que el proceso de hibridización puede generar potencialmente una tercera especie con variabilidad genética suficiente para adquirir resistencia a los insecticidas, mejorar su adaptabilidad a nuevos ambientes o su competencia vectorial (Sempertegui-Sosa 2012). Por otra parte, un estudio citogenético determinó que P. chinai posee 20 autosomas, teniendo mayor afinidades con P. rufotuberculatus y P. lignarius (Walker, 1873) (Crossa et al. 2002). Todo lo indicado Figura 35. ♀, ♂ Adultos de Panstrongylus chinai (Fuente: E. sugiere que se deben aumentar los muestreos, y Aldana/E. Lizano/M. Alarcón). que se apliquen para su identificación específica A nivel de laboratorio se han obtenido datos criterios de taxonomía integral. Aparece sobre su biología (Guillén et al. 1991, Mosquera oportuno indicar que Ayala et al. (2014) et al. 2016). Así, a 24°C y 70% HR y consideran que P. chinai “pudo haber sido alimentados sobre gallinas, se tiene que su ciclo introducida involuntariamente” en Venezuela. de huevo hasta adulto tarda entre 227 a 236 días, y sus hembras ponen 95 huevos (0,6/d) en

P. chinai también se distribuye en Perú y períodos de 4 a 5 días consecutivos durante 158 Ecuador, donde puede habitar en una amplia días (Guillén et al. 1991). Alimentados sobre variedad de zonas ecológicas alcanzando hasta ratones (M. musculus) y mantenidos a 24 ± 6°C, más de 2.000 m de altitud (Aguilar et al. 1999, 70 ± 10% HR, los huevos de P. chinai tardan en eclosionar en promedio 25,6 ± 1,5 (23,7-27,5) Patterson et al. 2009, Grijalva et al. 2005, 2015). días; su ciclo de vida dura (huevo-imago) en Las características de los huevos de P. chinai promedio 371,4 ± 22,3 (355,4387,4) días, por lo se han estudiado mediante microscopía de luz y que puede considerarse como una especie MEB (Lizaraso 1957, Barata 1998). Estos son univoltina. La mortalidad total fue de alrededor puestos libremente, redondeados y de forma oval de 85%, siendo >50% en ninfas I y V. El tiempo de prealimentación aumenta con el estadio ninfal, con extremos aguzados, con coloración blanquecina brillante recién puestos y se tornan pero es menor en los adultos; y el tiempo de castaños, simétricos y con dimensiones (mm): alimentación fue mayor en ninfas V (45 ± 23,1 1,79 (1,60-1,93) x 1,13 (1,10-1,20) con conchas min) y las hembras (47,2 ± 27,1 min). En cuanto muy translúcidas, brillantes y textura fina blanco- a su patrón de defecación, destaca que el tiempo tornasolada, y células hexagonales lisas; poseen para la primera defecación se incrementa cuando los especímenes mudan hacia los siguientes cuello, collar y opérculos, con diámetro: 0,58 mm (0,53-0,64) (Lizaraso 1957, Barata 1998). estadios ninfales, pero después decrece en los Algunos de sus estadios ninfales se han estudiado adultos; además, la defecación ocurre cuando los con microscopía de luz (Lent y Wygodzinsky insectos se encuentran alimentándose, lo que lo 1979, Galíndez et al. 1998b), y sus imagos se les convierte en un excelente vector de T. cruzi ha complementado su estudio anatómico con (Mosquera et al. 2016). MEB (Lent y Wygodzinsky 1979, Carcavallo et al. 1994, Carcavallo et al. 1998c) (Fig. 35), En los valles andinos del norte de Perú, a esta incluida la genitalia masculina con microscopía especie triatomina se le captura en huecos de fotónica (Lent y Jurberg 1975, Lent y árboles (e.g., Schinus molle L., Anacardiaceae Wygodzinsky 1979). R.Br.) y dentro de las paredes de rocas que se construyen como corrales para albergar a los animales domésticos; se citan como fuentes de alimentación en dichos ecotopos a marsupiales, roedores y reptiles (Cuba et al. 2007). Anteriormente, a P. chinai se le tenía como una especie triatomina de hábitos básicamente silvestres, que se le capturaba en gallineros y que esporádicamente se le detectaba en el domicilio humano, atraído por fuentes lumínicas (Carcavallo et al. 1998b, Patterson et al. 2009). Sin embargo, cada vez es más frecuente su domiciliación en focos endémicos de Perú y Ecuador, siendo muchas veces considerada como

Saber, Universidad de Oriente, Venezuela. Vol. 28 Nº 3: 387-470. (2016) 422 Revisión de los vectores de la enfermedad de Chagas… el principal vector de la enfermedad de Chagas 1998), y sus imagos se les ha complementado su en comunidades donde alcanza hasta más del estudio anatómico con MEB (Carcavallo et al. 60% de índice de infestación domiciliar; además, 1998c) (Fig. 36), incluidas las setas cuticulares se le ha encontrado infectada naturalmente con T. (Galíndez et al. 1994a, Avendaño-Rangel et al. cruzi, especialmente del linaje TcI, algunas veces 2016), y la genitalia masculina con microscopía en elevados porcentajes, con cepas que han fotónica (Lent y Jurberg 1968, Lent y mostrado ser altamente virulentas para Wygodzinsky 1979). A nivel experimental se han vertebrados; también se le ha aislado a T. rangeli. aportado muchos datos sobre su biología y Esta adaptación a los ambientes sinantrópicos estadísticas vitales, esto a pesar de las probablemente ocurra por la ocupación de los dificultades para su cría en el laboratorio (Lent y nichos ecológicos que dejaron otras especies Jurberg 1969b, Pifano 1986, Galíndez et al. vectoras debido a los programas de control, así 1997, Cabello y Galíndez 1998, Wolff y como también por la tranformación del ambiente González 1998, Wolff y Castillo 2000, por el humano y el transporte pasivo de éstos Rabinovich y Feliciangeli 2015). El primer dato últimos en sus vestimentas o por sus animales biológico resaltante sobre esta especie triatomina domésticos (Aguilar et al. 1999, Díaz-Limay et es el requerimiento de una elevada HR para su al. 2004, Cuba et al. 2007, Ocaña-Mayorga et al. desarrollo. Cuando se alimentó sobre ratón 2010, Sempertegui-Sosa 2012, Grijalva et al. blanco (28-30°C; 95% HR), después de una 2005, 2015). ingesta sanguínea completa cada hembra puso 15-23 huevos, los cuales eclosionaron 22,3 ± 2,9 16. Panstrongylus geniculatus Latreille, 1811 días después de la ovipostura; el ciclo de desarrollo duró entre 128-171 días, discriminados Panstrongylus geniculatus es una de las por estadio: 29,8 ± 2,3 días (ninfas I), 16,3 ± 2,4 especies triatominas de más amplia distribución días (ninfas II), 25,3 ± 4,4 días (ninfas III), 35,2 geográfica en las Américas, que abarca desde el ± 4,7días (ninfas IV), 27-40 días (ninfas V), sur de México hasta el norte de Argentina, requiriendo entre 1 a 3 ingestas sanguíneas incluyendo islas del mar Caribe (Lent y completas para la ecdisis (Wolff y González Wygodzinsky 1979, Galvão et al. 2003, Leite et 1998); aunque es significativo señalar que su al. 2007, Galvão y Gurgel-Gonçalves 2014). En patrón de defecación puede considerarse tardío, Venezuela, donde ya se había señalada desde el resaltando el hecho que defecan después de siglo XIX, esta especie triatomina también posee separarse del hospedador (Pifano 1986, Wolff y una amplia distribución geográfica y zonas Castillo 2000). Cuando se utilizan con otras biogeográficas en prácticamente la totalidad del fuentes alimentarias (gallinas, D. marsupialis), territorio nacional, y se le ha capturado hasta más resaltan los trabajos de Cabello y Galíndez de los 1.700 m de altitud (Pifano 1986, Ramírez (1998) y Rabinovich y Feliciangeli (2015), Pérez 1987, Galvão et al. 2003, Añez et al. quienes dan datos relevantes de sus estadísticas 2005b, Reyes-Lugo 2009, Soto-Vivas 2009). vitales. En sus experiencias, Rabinovich y Feliciangeli (2015) obtuvieron en promedio que Los huevos de P. geniculatus se ponen libres, los huevos tardan casi 4 semanas en eclosionar; tienen opérculos prominentes y convexos (en el tiempo de desarrollo de los estadios oscila promedio:1,72 mm) con conchas translúcidas con entre 4 a 8 semanas, y el ciclo huevo-adulto tarda textura brillante y delicada, y son de blanco en promedio alrededor de 40 semanas (39,4); la brillante a los pocos días de oviposición y se mortalidad por instar es más elevada en los tornan amarillo rosácea a los 6-8 días; los estadios más juveniles (casi 60%: I, II, III). La mismos son grandes (1,55 ± 0,1; máx.: 1,73 mm edad de la primera reproducción de la cohorte x 1,16 ± 0,11: máx.: 1,25 mm), de apariencia desde el huevo fue de 31 semanas; en promedio redondeada y simétricos, sin achatamiento lateral una hembra pone 9,19 huevos/semana, y su ni collar; cuello angosto; poseen celdas periodo reproductivo fue en promedio de 16,25 poligonales lisas en la superficie de opérculo y semanas después de haber iniciado la exocorio, cubiertas con cemento, convexas y con reproducción; tasa de reproducción neta perforaciones refringentes en los vértices; sin (cantidad de huevos que reemplazan cada huevo embargo, en otras poblaciones (e.g., estado Lara, en una población en el curso de una generación): Venezuela) de la especie estas perforaciones no 60,45 (44,12-77,70), con un tiempo generacional se han observados. Poseen 120 aerópilos a lo de 46,36 semanas (Rabinovich y Feliciangeli largo de la gotera espermática y 142 micrópilos 2015). Los datos obtenidos por Cabello y se localizan en la cara externa del anillo corial Galíndez (1998) muestran algunas diferencias (Barata 1998, Wolff y González 1998, Aldana et con respecto a los de Rabinovich y Feliciangeli al. 2011a). Sus estadios ninfales se han descrito (2015), pero los parámetros demográficos son con microscopía de luz (Lent y Wygodzinsky muy similares. Cabello y Galíndez (1998) 1979, Galíndez et al. 1998b, Wolff y González concluyeron que por ser una estratega “K” con

Saber, Universidad de Oriente, Venezuela. Vol. 28 Nº 3: 387 - 470. (2016) 423 CAZORLA-PERFETTI tasa de reproducción baja y un prolongado especialmente con armadillos (Dasypodidae), de tiempo generacional, era poco probable que P. una amplia variedad de vertebrados geniculatus pudiera representar un importante (Marsupiales, entre otros, Didelphidae Gray, vector de la enfermedad de Chagas a nivel 1821: Philander opussum L., D. marsupialis, domiciliar; lo cual como se comenta más Marmosa spp. Gray, 1821; Xenarthra Cope, adelante, no refleja la importancia 1889: Mymercophagidae: T. tetradactyla, epidemiológica actual de esta especie triatomina Dasypodidae (armadillo): D. novemcinctus; en el territorio nacional, especialmente en la Roedores, Muridae Illiger, 1811: R. rattus L., Gran Caracas. Por el contrario, Rabinovich y Cuniculidae Miller & Gidley, 1918: Cuniculus Feliciangeli (2015) utilizaron el índice ro/b (tasa pacca L., Erethizontidae Bonaparte, 1845: intrínseca de crecimiento natural/tasa de Coendu spp. Lacépède, 1799, Caviidae: C. nacimiento instantáneo) como criterio de porcellus, Echimyidae Gray, 1825: Proechimys colonización de las especies: a mayor ro/b, spp. J.A. Allen, 1899); murciélagos, mayor será el tiempo medio de supervivencia de Phyllostomatidae Gary, 1825: Mycronycteris spp. la población, lo que indica que es una “mejor Gray, 1842, Leptonycteris curasoae Miller, 1900, especie colonizadora”; estos autores obtuvieron Mormoopidae Saussure, 1860: Mormoops un índice ro/b de 0,74, mientras que el dado por megalophylla (Peters, 1864), Pteronotus davyi Cabello y Galíndez (1998) fue de 0,77, por lo Gray, 1838, P. parnellii Gray, 1843, Natalidae que Rabinovich y Feliciangeli (2015) Gray, 1866: Natalus tumidirostris Miller, 1900; concluyeron que P. geniculatus es “una buena Carnívora, Mephitidae Bonaparte, 1845: colonizadora”, especialmente si se compara con Conepatus semistriatus (Boddaert, 1785), las de R. prolixus (0,74) y Triatoma infestans palmeras (Acrocomyia spp., Copernitia spp., Klug, 1834 (0,65), los cuales son importantes Leopoldina piassaba, Syagrum romanffiana vectores de comprobada capacidad de (Cham.) Glassman 1968); nidos de aves, debajo domiciliación. de troncos, cortezas y huecos de árboles caídos, hojas; huecos de bambúes (Poaceae Barnhart (= Aparecen muy interesantes los hallazgos Gramineae Juss., nom. cons.): Bambusoideae Otálora-Luna y Guerin (2014) sobre la atracción Luerrs.); palmeras, epífitas (Bromelias); (Pifano que ejercen las aminas volátiles (e.g., etilamina, 1986, Carcavallo et al. 1998b, Molinari et al. dietilamina) presentes en las heces de gallinas 2007, Reyes-Lugo 2009). De interés ha resultado sobre las ninfas de P. geniculatus; por lo que se el hallazgo de la conducta de entomofagia de esta hipotetiza que estos compuestos químicos especie triatomina sobre mariposas (Eacles spp. servirían como señales para la búsqueda de sus Hübner, 1819, Lepidoptera L.: Saturniidae fuentes alimentarias, y son derivados del Boisduval, 1837) en la Guayana Francesa metabolismo de los vertebrados y de su flora (Garrouste 2009). En relación con las áreas intestinal (Otálora-Luna y Guerin 2014). intervenidas por la acción humana, similarmente por lo general se ha considerado que ocasionalmente es atraída por la luz artificial hacia las áreas peridomiciliares y domiciliares, donde se puede alimentar de animales domésticos o sinantrópicos (gallinas, palomas, cochinos, gatos, ratas: R. rattus) además del humano (Lent y Wygodzinsky 1979, Zeledón 1983, Pifano 1986, Carcavallo et al. 1998a,b, Valente et al. 1998, Valente 1999, Reyes-Lugo 2009); sin embargo, como ya se había planteado en otra oportunidad (Cazorla y Nieves 2010), esta visión sobre esta especie triatomina ha comenzado a cambiar. En este sentido, en varios países se le captura con mayor frecuencia dentro del domicilio humano, incluyendo Bolivia

(Depickère et al. 2011, 2012, Rojas-Cortez et al. Figura 36. Ejemplar hembra de Panstrongylus geniculatus 2016), Brasil (Valente 1999, Fé et al. 2009b, capturado picando sobre humano que pernoctaba en “El Dias et al. 2016), Colombia (Wolff y Castillo Trapichito” (Sierra de San Luis), municipio Petit, estado 2000, Wolff et al. 2001, Angulo et al. 2012, Falcón, Venezuela. Jacome-Pinilla et al. 2015), Argentina Comúnmente a P. geniculatus se le ha (Damborsky et al. 2001), Perú (Cáceres et al. considerado como una especie triatomina de 2002, Torres y Cabrera 2010) y Venezuela hábitos preferencialmente silvestres en (Pifano 1986, Añez et al. 2005b, Serrano et al. asociación con cuevas y madrigueras 2008, Loaiza et al. 2009, Reyes-Lugo 2009,

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Carrasco et al., 2005, 2012, 2014, Briceño et al. Rabinovich (2015) estudiaron el efecto del 2014); resaltando por ejemplo el caso en el nor- cambio climático en la distribución de esta este del Departamento de Antioquia, Colombia, triatominas de Venezuela hacia 2020, 2060 y donde el 24% de las viviendas infestadas no 2080; estos autores predijeron que en Venezuela poseían luz eléctrica (Wolff y Castillo 2000). La las poblaciones de P. geniculatus no poseen una mayoría de los investigadores coinciden en elevada vulnerabilidad como la de R. prolixus de considerar que la creciente invasión de las su distribución actual hacia los periodos futuros. poblaciones de P. geniculatus del domicilio humano, ya sea en áreas rurales como urbanas, es La importancia de P. geniculatus como vector debida principalmente al elevado grado de relevante de la enfermedad de Chagas es cada intervención humana, al destruir vez más patente, especialmente en Venezuela. indisciminadamente (construcción de viviendas, Así, ya se le considera como una especie actividades agropecuarias, tala de madera, triatomina que se encuentra en un estado de quema, cacería excesiva) los hábitats y ecotopos colonización/domesticación, siendo detectada naturales (bosque primario) de estos vectores; domiciliada en Bolivia (Depickère et al. 2011), esto hace que se altere el equilibrio ecológico y Brasil (Valente et al. 1998), Ecuador (Chico et los mismos busquen otras fuentes alimentarias y al. 1997), Colombia (Wolff y Castillo 2000, refugios (Valente et al. 1998, Valente 1999, Maestre-Serrano y Eyes-Escalante 2012), y Reyes-Lugo 2009, Castro et al. 2010, Waleckx et Venezuela (Reyes-Lugo y Rodríguez-Acosta al. 2015). Al respecto, en Venezuela destaca el 2000, Feliciangeli et al. 2004b, Añez et al. estudio bio-ecológico llevado a cabo por Reyes- 2005b, Rodríguez-Bonfante et al. 2007). De Lugo (2009) en varias localidades de la región interés ha resultado los hallazgos de Aldana et al. centro-norte (Gran Caracas y los estados Vargas, (2011b) en un estudio comparativo por Aragua, Miranda) sobre las causas de la morfometría geométrica entre poblaciones presencia nocturna de P. geniculatus en el silvestres (Sanare, estado Lara) y domésticas ambiente domiciliar; la investigación determinó (Gran Caracas) de P. geniculatus. Los autores que la intervención humana de los ambientes determinaron que los insectos adultos contribuye con el aumento de la densidad domesticados presentaron menores tamaños domiciliar de este vector con tasas de picadura isométricos por dimosfismo sexual que sus >50% y tasas de infección de hasta el 100%, contrapartes capturados en ambientes silvestres, siendo la mayoría de los ejemplares del insecto considerando que este parámetro puede imagos en ayuno; destacando la influencia de las representar un indicador de domiciliación. Por variables de cobertura vegetal <21%, la distancia constraste, Jaramillo et al. (2002) detectaron del bosque, número de animales/vivienda >5, estas diferencias en el dimorfismo sexual entre número de personas más animales/vivienda ≥13, poblaciones silvestres de P. geniculatus de haber temperaturas entre 24-26ºC y 50-80%HR y Antioquia, Colombia, y sus descendientes aumentar la presencia de alumbrado domiciliar y mantenidos en el laboratorio. público, la agregación de la viviendas, por lo que es independiente del tipo de vivienda. Al parecer, Pifano (1986) y Carrasco et al. (2005) habían con la destrucción y la urbanización de sus llamado la atención acerca del riesgo potencial hábitats naturales facilita que las poblaciones de de P. geniculatus para la transmisión del T. cruzi P. geniculatus encuentren: “a) fuentes seguras de en la región centro-norte de Venezuela, ingesta sanguínea aportadas por sus habitantes especialmente en la Gran Caracas, al detectársele humanos, los animales domésticos (gallinas, elevadas tasas de infección por el flagelado y su perros y gatos) y pequeños mamíferos apetencia por la sangre humana. sinantrópicos como Didelphis marsupialis y Infortunadamente, entre 2007 y 2010 se Rattus rattus y b) la presencia de madrigueras de presentaron en la Gran Caracas y el estado estos roedores debajo de la placa de cemento de Vargas varios eventos epidémicos de casos de las viviendas constituyen para este triatomino de Chagas agudo con trasmisión oral por la ingesta hábitos subterráneos, un lugar de abrigo, de jugo de frutas contaminados, habiendo varios reproducción y una vía de comunicación entre el decesos, y donde se incriminó a P. geniculatus al interior de la vivienda y ambiente agreste ser la especie triatomina detectada más circundante y c) condiciones de humedad y abundante en dichas localidades y con un temperatura adecuadas” (Reyes-Lugo 2009). elevado índice de infección por T. cruzi (Reyes- Lugo 2009, Carrasco et al. 2005, 2012, 2014, En Brasil, Gurgel-Gonçalves et al. (2012) Noya et al. 2015). Estos brotes epidémicos de la mediante un estudio de modelaje por nicho enfermedad de Chagas por vía oral en la región predijeron que P. geniculatus abarcaría una más nor-central, motivaron un estudio durante siete amplia distribución geográfica y ecológica. Con años (2007-2013) encontrándose que la esta misma técnica de modelaje, Ceccarelli y abundancia de las poblaciones de P. geniculatus

Saber, Universidad de Oriente, Venezuela. Vol. 28 Nº 3: 387 - 470. (2016) 425 CAZORLA-PERFETTI es independiente de la clase socio-económica, ellos no habían observado este tipo de pero dependiente de la estación del año al variabilidad (de poblaciones sin bandas incrementarse durante el comienzo de la época heterocromáticas autosómicas a otras con varias de lluvias (abril-junio); además, resalta el hecho regiones heterocromáticas) en ninguna especie de que las hembras triatominas fueron triatomina (Crossa et al. 2002) mayormente capturadas e ingurgitadas, lo que pudiera interpretarse como una garantía para la Toda esta realidad comentada acerca de la oogénesis; por otra parte, esta especie triatomina taxonomía de P. geniculatus es necesario mostró una elevada apetencia a picar al humano aplicarla a las poblaciones de Venezuela, toda dentro de la vivienda, incluyendo los estadios vez que como ya se indicó esta especie ninfales (Carrasco et al. 2014). Asimismo, P. triatomina también se distribuye en una amplia geniculatus se encuentra involucrado en variedad de zonas bioclimáticas, geográficas y numerosos casos de transmisión por altitudes; por lo que se requiere aplicar los contaminación alimentaria en otros estados del criterios de la taxonomía integral para establecer territorio nacional, incluyendo Mérida, Falcón, su estatus taxonómico. Sin embargo, es Táchira (Noya et al. 2015). En otras áreas del significativo señalar que Reyes-Lugo et al. país, también destaca la presencia de P. (2006b) no detectaron diferencias en los patrones geniculatus como un vector importante, como es electroforéticos hemolinfáticos de cuatro el caso de varias localidades del municipio poblaciones de P. geniculatus de los estados Andrés Eloy Blanco, estado Lara. En las mismas, Aragua y Miranda, región nor-central de a esta especie triatomina la han encontrado con Venezuela. elevadas tasas de infestación domiciliar y de infección por T. cruzi, las cuales son más altas 17. Panstrongylus lignarius Walker, 1873 que las registradas para R. prolixus, especie a la cual inclusive al parecer se encuentra es fase de Panstrongylus lignarius junto con P. reemplazarla (Rodríguez-Bonfante et al. 2007). humeralis (Usinger, 1939) conforman el denominado “complejo P. lignarius”; la otra En cuanto a los haplotipos de T cruzi, a P. especie del grupo, P. herreri Wygodzinsky 1948, geniculatus se le ha aislado los linajes TcI, TcII, se le considera en la actualidad mediante TcIII y TcIV en varios países, incluyendo Brasil evidencias moleculares y citogenéticas, como (TcI, TcII) (Valente et al., 1998, Marcili et al. una sinonimia de P. lignarius (Crossa et al. 2002, 2009), Colombia (TcI, TcIII, TcIV) (Mejía- Marcilla et al. 2002, Galvão et al. 2003) (Fig. Jaramillo et al. 2009, Jacome-Pinilla et al. 2015), 37). Los huevos de P. lignarius han sido Bolivia (TcI, TcIII) (Rojas-Cortez et al. 2016) y estudiados mediante microscopía de luz y MEB Venezuela (TcI, TcIII, TcIV) (Añez et al. 2005b, (Lizaraso 1957, Barata 1998). Así se tiene que Carrasco et al. 2005, 2012, 2014). los mismos son puestos libremente, redondeados y de forma oval, con coloración anaranjado- Ya Lent y Wygodzinsky (1979) habían rosado recién puestos y se tornan rojo intenso, notado la alta variabilidad en talla y patrones simétricos y con dimensiones (mm): 1,79 (1,68- cromáticos que presenta las poblaciones de P. 1,90) x 1,32 (1,23-1,38) con conchas muy geniculatus de diversos países, sugiriendo que translúcidas y textura fina blanco-perlada, y pudieran existir varias razas geográficas; de células hexagonales lisas; poseen cuello y hecho, dentro de las sinonimias, que son varias, opérculos, con diámetro: 0,79 mm (0,76-0,84) de la especie se encuentra “P. parageniculatus” (Lizaraso 1957, Barata 1998). Aunque sus que fue descrita por Ortiz (1971) como una estadios ninfales también se han descrito “nueva especie” para Venezuela a partir de morfológicamente (Galíndez et al. 1998b), no ejemplares que mostraban un patrón cromático y obstante, muchos aspectos de su biología a nivel morfométrico diferente. Asimismo, la región de laboratorio continúa siendo poco estudiado. ITS-2 de su ADNr ha mostrado una amplia También se han dado aspectos ultrestructurales variabilidad interespecífica (Marcilla et al. (MEB) de anatomía de sus imagos (Galíndez et 2002), así como también las características de su al. 1994a, Carcavallo et al. 1998c), y de la cariotipo exhiben un gran polimorfismo en las genitalia masculina con microscopía fotónica bandas heterocromáticas de ejemplares (Lent y Jurberg 1975, Lent Stål, 1859 y provenientes de distintas localidades de Brasil y Wygodzinsky 1979). Colombia (Crossa et al. 2002); aunque esto pudiera deberse a una variación clinal, el estudio citogenético de estos últimos autores señalados los llevaron a sugerir que P. geniculatus representa un complejo de especies con al menos dos entidades específicas diferentes, toda vez que

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su coloración les permite camuflarse, mientras que sus estadios ninfales que carecen de este camuflaje, permanecen en los huecos de los árboles (Gaunt y Miles 2000); asimismo, a esta especie triatomina también se le ha capturado en copas de árboles (Ficus spp. Linaeus, 1753, Moraceae), palmeras (Arecales: Arecaceae; Scheelea humboldtiana (Spruce) Burret, Sabal spp. Adans, Attalea spp. H.B.K. 1816, Attalaea phalerata, A. maripa, Attalaea speciosa Mart. ex Spreng, 1825, M. flexuosa), en plantas epífitas (Bromelíaceas), nidos de aves y cuevas de

animales; sus fuentes de alimentación incluyen: Figura 37. Panstrongylus lignarius ejemplares macho (fuente: aves (e.g., tucanes, Ramphastidae Vigors, 1825), C. Galvão y C. Dale, Colección LNIRTT) y hembra (fuente: roedores (ratas espinosas, puerco-espín: Coendu S. Depickère y J. M. Ayala, https://sites.google.com/site/ triatominae/). prehensilis L. 1758, Rodentia: Erethizontidae Bonaparte, 1825), murciélagos (Desmodus En Venezuela, a P. lignarius se le ha rotundus Geoffroy, 1810, Phyllostomidae), capturado en los estados Portuguesa (bosque seco marsupiales (D. marsupialis), Carnívora (Potos tropical, 720 m), Amazonas (bosque húmedo flavus Schreber 1774, Procyonidae Gray, 1825) y tropical, hasta 140 m) y Delta Amacuro, aunque oso hormiguero amazónico (T. tetradactyla) en pocas cantidades, ya sea en palmeras, casas de (Miles et al. 1983, Carcavallo et al. 1998a,b, madera o atraídos por la luz, esto último en Teixeira et al. 2001, Valente 2008, Dias 2011, Puerto Ayacucho, capital del estado Amazonas Dias et al. 2014, Abad-Franch et al. 2015); (Otero et al. 1975, Carcavallo et al. 1977, Osuna parece significativo indicar que P. lignarius 1984, Pifano 1986, Ayala 2009), lo que puede posee fossulas esponjosas en sus patas lo que le contribuir a la invasión intradomiciliar de esta permitiría su adaptación a la vida arbórea, especie triatomina, tal como se ha documentado especialmente en palmeras (Abad-Franch et al. en la Amazonia Brasileña (Castro et al. 2010); 2015). sin embargo, se conoce muy poco de su bio- ecología y su importancia en el mantenimiento Aparece interesante resaltar que en la de los focos zoonóticos y antropozoonóticos de Amazonia Brasileña a P. lignarius se le captura la tripanosomiasis americana en el territorio en el medio silvestre sobre trampas lumínicas nacional, por lo que es necesario incrementar los con mayor abundancia en la época de verano, lo estudios, especialmente con técnicas que coincide con su mayor actividad de vuelo y taxonómicas complementarias (morfométricas, la incidencia de casos de la enfermedad de citogenéticas, moleculares) (taxonomía integral) Chagas en la zona (Valente 2008, Castro et al. (Crossa et al. 2002, Dayrat 2005, Abad-Franch et 2010). al. 2013, Guerra et al. 2014). P. lignarius también se distribuye en otros países de 18. Panstrongylus rufotuberculatus Champion, Sudamérica, incluyendo Brasil, Guyana, 1899 Guayana Francesa, Surinam, Ecuador, Colombia y Perú (Lent y Wygodzinsky 1979, Galvão et al. Panstrongylus rufotuberculatus es una 2003, Hiwat 2014, Péneau et al. 2016); en la especie triatomina con una amplia distribución región septentrional de este último país se le geográfica que incluye países de Norteamérica considera como el principal vector de la (México), Mesoamérica (Costa Rica, Panamá, enfermedad de Chagas, y se le ha capturado hasta Nicaragua) y Suramérica (Argentina, Bolivia, los 1.500 m de altitud, prefiriendo colonizar el Brasil, Colombia, Ecuador, Guayana Francesa, domicilio humano en vez de recintos de animales Perú, Surinam, Venezuela) y el Caribe domésticos aunque muestra mayor apetencia (Trinidad), abarcando varias zonas ecológicas hacia cobayos (C. porcellus), y se le ha aislado T. (bosques secos, húmedos, muy húmedos) hasta cruzi entre 10,8 a 59,3% de los especímenes, los 2.000 m de altitud (Lent y Wygodzinsky siendo detectado hasta el presente el genotipo o 1979, Omah-Maharaj 1992, Galvão et al. 2003, unidades taxonómicas discretas (DTU) TcI, TcII, Patterson et al. 2009, Galvão y Gurgel- TcIIa (Cuba et al. 2002, Ancca et al. 2008, 2009, Gonçalves 2014, Hiwat 2014, Péneau et al. Valente 2008, Tarqui et al. 2014, Alroy et al. 2016). La presencia de P. rufotuberculatus en el 2015). En el área silvestre, especialmente en la territorio nacional se viene señalando desde los selva amazónica, los adultos de esta especie 40’ del siglo pasado (Lent y Pifano 1940), siendo triatomina habitan en los troncos de los árboles también su distribución en el país extensa (hasta 25 m) (Lent y Wygodzinsky 1973), donde (Amazonas, Anzoátegui, Aragua, Carabobo

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Cojedes Delta Amacuro, D.C., Falcón, Guárico, Por lo común, a P. rufotuberculatus se le Lara, Miranda, Monagas, Portuguesa, Sucre, tiene como una especie de hábitos silvestres Táchira, Trujillo, Zulia, Yaracuy) (Carcavallo et asociada a palmeras, madrigueras, huecos de al. 1977, Pifano 1986, Ramírez-Pérez 1987, árboles y que se alimenta de quirópteros Reyes- Lugo et al. 2006a, Soto-Vivas 2009, (Desmodus rotundus), armadillos o cachicamos 2010, Morocoima et al. 2012). (Dasypodidae), marsupiales (Didelphidae), carnívoros (Potos flavus (Schreber, 1774); Barata (1998) estudió las características Procyonidae Gray, 1825), primates no mediante alta resolución (MEB) de los huevos de homínidos, animales domésticos (e.g, cobayos, P. rufotuberculatus. Al igual que sus congéneres, Cavia porcellus) y del humano, y que estos son puestos libremente, redondeados, casi ocasionalmente es atraída por la luz hacia los globosos, simétricos sin achatamiento lateral ambientes sinatrópicos, incluido el intradomicilio (1,53 x 1,14 mm); con conchas muy translúcidas, (Pifano 1986, Carcavallo et al. 1998a,b, Cuba et brillantes y textura fina, brillante, blanco-perlada, al. 2007). Sin embargo, cada vez son más y células hexagonales lisas y presencia de “LL” frecuentes las documentaciones, especialmente conspicuas; opérculos ligeramente prominentes en sitios intervenidos fuertemente por la acción con borde corial (Barata 1998). A los adultos de humana, de la domiciliación de esta especie esta especie triatomina se les ha estudiado triatomina, inclusive permanentemente y en altas muchos de sus rasgos anatómicos con MEB tasas de infestación, en Bolivia, Ecuador, (Lent y Wygodzinsky 1979, Galíndez et al. Colombia y Perú; siendo considerado en algunos 1994a, Carcavallo et al. 1998c) (Fig. 38), focos chagásicos como un vector importante de incluida la genitalia masculina con microscopía la dolencia (Wolff et al. 2001, Wolff y Castillo de luz (Lent y Jurberg 1975, Lent y 2002, Marín et al. 2007, Patterson et al. 2009, Wygodzinsky 1979). Torres y Cabrera 2010, Depickère et al. 2011, Sempertegui-Sosa 2012, Grijalva et al. 2005, 2015). En el territorio nacional, se ha reportado la presencia de huevos y/o adultos dentro y fuera de la vivienda humana (Pifano 1986, Reyes-Lugo et al. 2006a, Traviezo-Valles et al. 2008, Zavala- Jaspe et al. 2009, Traviezo-Valles y Finizola 2011, Morocoima et al. 2012); y aunque hasta ahora no se ha documentado su domiciliación, P. rufotuberculatus podría intervenir potencialmente en la transmisión en el ciclo doméstico del T. cruzi, ya sea directamente al picar y defecar sobre el humano o por la vía oral Figura. 38. Ejemplar hembra de Panstrongylus rufotuberculatus (Fuente: L. De Sousa) al contaminar alimentos (Urdaneta-Morales 2014). Aparece signficativo señalar que estudios Wolff et al. (2004) han logrado su por morfometría geométrica en poblaciones colonización experimental, aportando datos sobre alopátricas de P. rufotuberculatus, revelan que su biología. Así, se encontró que esta especie las silvestres exhiben una reducción de talla con triatomina posee una tasa de eclosión oval de respecto a las domiciliadas; por lo que este 84,4%, pudiendo alcanzar hasta 2,6 generaciones parámetro morfométrico pudiera emplearse como por año; además, tiene una elevada longevidad, indicador de adaptación a la domiciliación de los una respuesta rápida ante la fuente alimentaria, triatominos (Dujardin et al. 1998). abundante capacidad de ingurgitación y una frecuente tasa de defecación durante su Panstrongylus rufotuberculatus se le ha alimentación; todos estos datos bionómicos detectado infectada naturalmente con T. cruzi hacen que P. rufotuberculatus “constituya (Sherlock et al. 1998, Wolff et al. 2001, Wolff y potencialmente en un vector importante de la Castillo 2002, Marín et al. 2007, Torres y enfermedad de Chagas” (Wolff et al. 2004). Cabrera 2010, Depickère et al. 2011, Reyes- Lugo et al. (2006a) lograron documentar Sempertegui-Sosa 2012, Grijalva et al. 2005, la emisión de sonido estridulatorio de adultos de 2015), incluyendo varias regiones de Venezuela P. rufotuberculatus como mecanismo de defensa (Lent y Pifano 1940, Reyes-Lugo et al. 2006a, ante predadores. Por su parte, Traviezo-Valles et Traviezo-Valles et al. 2008, Zavala-Jaspe et al. al. (2009) encontraron que las heces de esta 2009, Morocoima et al. 2012); particularmente especie y de otras especies triatominas sirve en el estado Miranda se le ha detectado el como atractante para la captura pasiva de los genotipo TcI (Carrasco et al. 2012, 2014); mismos. asimismo, se le ha observado tripomastigotes de T. rangeli (Traviezo-Valles y Finizola 2011).

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metacíclicos de T. cruzi en sus heces, se le El hecho de que esta especie triatomina se considera un potencial vector de la enfermedad encuentre posiblemente en un proceso de de Chagas en la región amazónica (Ayala et al. adaptación a los ambientes sinantrópicos, debe 2014). Por lo comentado, se hace necesario motivar la realización de estudios eco- realizar estudios eco-epidemiológicos más epidemiológicos más extensos, especialmente en amplios, así como también lograr su colonización las áreas del territorio nacional con una fuerte para describir sus estadios inmaduros e intervención de urbanización. incrementar el conocimiento de su biología. El hecho de que, como bien lo indican Ayala et al. Como ya se indicó, P. rufotuberculatus posee (2014), a P. martinezorum se le haya una amplia distribución y además presenta una identificado inadecuadamente en colecciones variabilidad cromática y clinal (Lent y previas como “P. geniculatus” y que muchas de Wygodzinsky 1979), lo que pudiera pensarse en las diferencias con sus congéneres más cercanos un complejo de especies crípticas. La evidencia se basan en patrones de coloración y de tamaño, molecular y citogenética indica en primer lugar, requiere complementar la alfa taxonomía con que P. rufotuberulatus se diferencia técnicas complementarias (e.g, morfometría marcadamente de P. geniculatus, P. chinai y P. lineal y geométrica, microscopía electrónica, megistus Burmeister 1835, sus congéneres que le técnicas citogenéticas y moleculares) bajo una son más parecidas morfológicamente; además, se óptica de la taxonomía integral (Dayrat 2005, tiene que P. rufotuberculatus es más afín a las Abad-Franch et al. 2013, Guerra et al. 2014). taxas mesoamericanas de los géneros Triatoma spp. Laporte, 1832, Meccus spp. Stål, 1859 y Dipetalogaster sp. Usinger, 1939 que a las de Panstrongylus spp. (Crossa et al. 2002, Marcilla et al. 2002, Sempertegui-Sosa 2012). Al respecto, parece oportuno citar las investigaciones de Gardim et al. (2014), quienes reafirman esta polifilia de Triatoma spp. ya propuesta por Hypša et al. (2002), lo que obliga a la revisión taxonómica y sistemática de la tribu Triatomini.

19. Panstrongylus martinezorum Ayala, 2009

De esta especie triatomina resalta en primer Figura 39. Ejemplares hembra (derecha) y macho (izquierda) término, que es el último taxón de la subfamilia de Panstrongylus martinezorum (Fuente: J.M.Ayala/Renato Mattei) Triatominae descrita para el territorio nacional (Fig. 39); y de hecho, ninguno de los catálogos Género Triatoma Laporte, 1832 elaborados hasta el presente para el país, tanto en revistas extranjeras como venezolanas, no la 20. Triatoma dimidiata sensu lato (s.l.) incluyeron en sus descripciones. La misma fue Latreille, 1811 descrita por Ayala (2009) a partir de dos ejemplares machos atraídos por la luz en áreas Triatoma dimidiata s.l. (Fig. 40) exhibe una circundante del río Cataniapo, al sur de Puerto amplia distribución geográfica que comprende Ayacucho (Lat.: 05° 35’ 40’’N; Long.: 67° 41’ desde México, todos los países centroamericanos 49’’O; entre 100-200 m de altitud) capital del (Belice, Costa Rica, El Salvador, Guatemala, estado Amazonas con una zona bioclimática Honduras, Nicaragua, Panamá), Colombia, correspondiente al Bosque Húmedo Tropical Ecuador, Perú y Venezuela (Lent y Wygodzinsky (Ewel et al. 1976); posteriormente, Ayala et al. 1979, Galvão et al. 2003, Dorn et al. 2007). (2014) describen sus hembras similarmente a Asimismo, esta especie triatomina puede habitar partir de ejemplares capturados en diversos en una amplia variedad de zonas bioclimáticas y sectores de Puerto Ayacucho, donde solamente ecológicas hasta los 2.000 m de altitud, así como se ha reportado hasta el presente a esta especie también en ambientes silvestres, peridomiciliares triatomina, aunque estos autores señalados y domiciliares (Zeledón 1981, Carcavallo et al. consideran que pudiera también ubicarse en 1998b, Reyes-Novelo et al. 2011, Parra-Henao et Colombia y Brasil; es significativo indicar que al. 2015, 2016, Gómez-Palacio et al. 2015); muchos especímenes de este material como bien lo define Gómez-Palacio et al. (2015), entomológico fueron colectados dentro de la por esta versatilidad se considera a T. dimidiata vivienda humana, y aunque hasta ahora no se ha s.l. como una de las especies triatominas más detectado la presencia de tripomastigotes eclécticas. En Venezuela, a este triatomino se le

Saber, Universidad de Oriente, Venezuela. Vol. 28 Nº 3: 387 - 470. (2016) 429 CAZORLA-PERFETTI ha capturado en los estados Bolívar, Carabobo, además de que propusieron una nueva subespecie Cojedes, Delta Amacuro, Falcón, Yaracuy y el y una especie (T. hegneri) del complejo. Más Distrito Capital (Carcavallo et al. 1977, Ramírez- recientemente, Dorn et al. (2016) aplicando Pérez 1987, Galvão et al. 2003). estudios filogenéticos con genes mitcondriales (citocromo b: cyt-b, citocromo c-oxidasa y nicotinamida adenina dinucleotide dehidrogenasa 4: ND4) llegaron a la conclusión que la hipótesis de las subespecies inferidas con ITS-2 no es válida, revelando la existencia de dos especies crípticas adicional a T. dimidiata s.s.

Con estudios de citogenética con poblaciones de T. dimidiata de distribución restringida en Centro y Sur América, se han detectado 3 cito- tipos, siendo la divergencia de los cito-tipos 2 (México) y 3 (Guatemala) amplia y suficiente

para considerarse como especies crípticas Figura 40. Adulto (♂) de Triatoma dimidiata s.l. (Fuente: C. (Panzera et al. 2006), lo que pareciera apoyarse Galvão y C. Dale, Colección LNIRTT) en la investigación de Dorn et al. (2016). Otros Aunque T. dimidiata s.l. fue la segunda estudios con técnicas de ADN (genes especie de Triatominae descrita (Lent y Jurberg mitocondriales cyt-b; ND4), apoyan la 1985), desde entonces su estatus taxonómico aún existencia de cinco grupos bien definidos y continua siendo controversial y no del todo separados genéticamente (Grupos I-IV más T. establecido (Dorn et al. 2007, 2009). En este hegneri) y que deben considerarse como especies sentido, se han aportado evidencias morfológicas distintas, las cuales se originaron en la región o fenotípicas, morfométricas, de habitats o México-Guatemala y se extendieron hacia el ecológicas, biológicas, etológicas, bioquímicas y norte de Suramérica, mostrando algunas de las genéticas que sugieren que se encuentra mismas separación de nichos ecológicos (Dorn et constituida por un complejo de especies crípticas al. 2007, 2009, Monteiro et al. 2013, Gómez- (especie politípica) (Lent y Wygodzinsky 1979, Palacio et al. 2015); en Ecuador, mediante Flores et al. 2001, Martínez-Ibarra et al. 2001, estudios moleculares (ITS-2) Wong et al. (2016) Bustamante et al. 2004, Catalá et al. 2005, aportan evidencias de que T. dimidiata fue Lehmann et al. 2005, Panzera et al. 2006, importada durante el periodo colonial desde Bargues et al. 2008, Pineda et al. 2008, Tamay- Centroamérica. A pesar de la amplia evidencia, Segovia et al. 2008, Dorn et al. 2009, 2016, aún no existe una descripción formal de los Calderón-Fernández et al. 2005, 2011, Gómez- integrantes de este complejo de especies. Desde Palacio et al. 2015, May-Concha et al. 2013, un punto de vista sistemático, la ubicación de T. 2015, 2016). Desde su descripción original, su dimidiata s.l. en el complejo T. phyllosoma o en amplia variación fenotípica condujo no solo a la el género Meccus spp. aparece muy aparición de varias sinonimias (e.g., Reduvius controversial, por lo que no existe un concenso dimidiatus, Conorhinus maculipennis, Triatoma general (Hypsa et al. 2002, Galvão et al. 2003, capitata), sino que también a que los diversos Bustamante et al. 2014, Martínez et al. 2006, patrones cromáticos de diferentes regiones se les Gardim et al. 2014). designaran como subespecies (T. d. dimidiata: Perú, Ecuador; T. d. maculipenis: México; T. d. Los huevos de T. dimidiata s.l. han sido capitata: Colombia) (Lent y Wygodzinsky 1979), estudiados mediante microscopía de luz y MEB a lo que estos últimos autores señalados (Lizaraso 1957, Mello et al. 2009). Los mismos consideraron como “variaciones clinales” que no son puestos libremente, de forma oval, justifican un valor taxonómico, lo cual fue simétricos, elipsoidales y extremos redondeados, apoyado por Lent y Jurberg (1985) mediante el con coloración recién puestos blanco brillante estudio morfológico comparativo de la genitalia amarillento y se torna rojiza al momento de masculina. Sin embargo, con técnicas eclosionar; con dimensiones (mm): 2,15 ± 0,05 x moleculares (ADN nuclear ribosomal nuclear: 1,28 ± 0,02, las cuales pueden variar de acuerdo ITS-2) (Bargues et al. 2008) y patrones de a nutrición, condiciones de mantenimiento y hidrocarburos cuticulares (quimiotaxonomía) procedencia (Lizaraso 1957, Zeledón 1981, (Calderón-Fernández et al. 2011), se revisó el Mello et al. 2009). Sin cuello. Opérculo circular estatus taxonómico de este “complejo de (0,72 ± 0,01), ligeramente convexo. El exocorio especies/subespecies” y se llegó a la conclusión y el opérculo con células poligonales irregulares, que se debía revalidar la subdivisión de T. siendo la mayoría hexagonales y sin dimidiata en las tres subespecies (T. d. dimidiata, ornamentación. Sus estadios ninfales también T. d. maculipenis, T. d. capitata) mencionadas,

Saber, Universidad de Oriente, Venezuela. Vol. 28 Nº 3: 387-470. (2016) 430 Revisión de los vectores de la enfermedad de Chagas… han sido estudiados detalladamente mediante intervenir en el proceso de hematofagia; así microscopía de luz y MEB (Zeledón 1981, Mello como también la triafestina (un inhibidor del et al. 2009), así como también la anatomía de sistema caliceína-cinina), pallidipina (inhibidora adultos (Lent y Wygodzinsky 1979, Zeledón de la agregación plaquetaria), además de muchos 1981, Carcavallo et al. 1998c), incluyendo la otros sin función conocida (Kato et al. 2010, genitalia de los machos (Lent y Jurberg 1985) y Ishimaru et al. 2012). las glándulas accesorias del sistema reproductivo de las hembras (Chiang et al. 2012). También Desde el punto de vista sanitario, a T. varios investigadores han hecho aportes sobre su dimidiata s.l. se le tiene como un vector principal biología a nivel experimental, observándose una o secundario de la enfermedad de Chagas en gran variabilidad, lo que apoya la existencia de México, los países de Centroamérica, Colombia, un complejo de especies crípticas (Zeledón et al. Perú y Ecuador (Lent y Wygodzinsky 1979, 1970a,b, 1977, Zeledón 1981, Martínez-Ibarra et Zeledón 1981, Acevedo et al. 2000, Guevara et al. 2001, Reyes y Angulo 2009). Así, se obtuvo al. 2005, Dorn et al. 2007, 2009, Saldaña et al. que en promedio, dependiendo de la temperatura 2012, Monteiro et al. 2013, Bustamante et al. y HR, el ciclo de huevo a adulto dura entre 6 a 12 2014, 2015, Stevens et al. 2014, Gómez-Palacio meses, y los adultos pueden vivir hasta 3 años, y et al. 2015, Parra-Henao et al. 2015, 2016). la mortalidad más elevada se da en los dos Además de T. rangeli, a esta especie triatomina primeros estadios ninfales. A T. dimidiata s.l. se se le ha aislado los DTU-T. cruzi: TcI (Ia), TcII, le considera de “poca agresividad” o “tímida”, TcIII, TcIV, TcV (Ramos-Ligonio et al. 2012, siendo las ninfas I y II las más reluctantes para Monteón et al. 2016), con tasas de infección de alimentarse, que se puede interrumpir hasta el 100% (Hernández et al. 2010, Parra- frecuentemente, aunque por lo general pueden Henao et al. 2016). Como ya se ha señalado, T. ingurgitarse a replesión (ninfas V: hasta 656 mg dimidiata s.l. puede habitar tanto en ambientes de sangre) en menos de 10 minutos; T. dimidiata silvestres como en aquellos modificados por la s.l. defeca varias veces antes de ingurgitarse, acción humana (peridomiciliares y domiciliares) teniendo las ninfas I el tiempo promedio más alto (Gómez-Palacio et al. 2015). En este sentido, se para alimentarse y tardan más en defecar al igual le ha detectado dentro de cuevas y refugios de que los machos, mientras que las ninfas V y las animales (marsupiales, murciélagos, y otros hembras son los estadios que más defecan; la mamíferos), palmeras (A. butyracea (Mutis ex resistencia al ayuno es proporcional al estadio L.F.) Wess.Boer, Scheelea rostrata Oerst. (= S. ninfal, y las ninfas V resisten más que los zonensis L. H. Bayley), A. cohune Mart.), huecos adultos, pudiendo durar hasta 10 meses y medio y raíces de árboles (e.g., Polygonaceae Juss., en ayunas. La cópula tarda hasta 19 minutos, y 1789: Gymnopodium floribundum Rolfe; un macho puede hacerlo más de un vez por día, y Fabaceae Lindley: Enterolobium cyclocarpum fecundar hasta 4 hembras en tres días. Las (Jacq.) Griseb. 1860 y Piscidia piscipula (L.) hembras pueden poner hasta 31 huevos por día y Sarg., las cuales se utilizan comúnmente como hasta 2.054 durante toda su vida, con 88,1-91,1% leña) y cercas y pilas de piedras (Zeledón 1981, de eclosión; la infección por T. cruzi no afecta Carcavallo et al. 1998b, Reyes-Novelo et al. estos parámetros. Esta elevada fertilidad y 2011, Abad-Franch et al. 2015). T. dimidiata s.l. fecundidad de T. dimidiata s.l. pudiera se encuentra entre las especies triatominas que compensar al prolongado ciclo ninfal. Un dato habitualmente colonizan el domicilio humano muy importante desde el punto de vista sanitario, (domiciliación), con una fuerte fotofilia y con es que los espermatozoides pueden permanecer tasas de infestación de hasta >90%, cuyas ninfas viables en las espermatecas de las hembras por se camuflan muy bien con el entorno, hasta más de un año, por lo que las hembras de especialmente con el polvo del suelo, y también esta especie triatomina pueden colonizar una se refugian en grietas de paredes, muebles, vivienda no infestada sin necesidad de la techos de palmas, cortinas, cuadros; llama la presencia de sus congéneres machos (Zeledón et atención que esta colonización puede ocurrir al. 1970a,b, 1977, Zeledón 1981, Martínez-Ibarra además de poblaciones rurales en grandes et al. 2001, Reyes y Angulo 2009). En la saliva ciudades capitales, especialmente en de T. dimidiata s.l. se han aislado varias clases de Centroamérica, en construcciones hechas en componentes farmacológicamente activos zonas con condiciones socio-económicas bajas (antihomeostáticos) (Kato et al. 2010, Ishimaru en las que destacan los pisos de tierra, las pilas et al. 2012). Así, se han identificado proteínas de rocas y maderas en áreas peridomiciliares, así que intervienen en el proceso de coagulación como los sitios de crías de animales domésticos, sanguínea (homológas de triabina: inhibidora de especialmente en gallineros; en el medio rural la trombina; dimiconina: inhibidora del factor destaca la presencia de palmeras y su utlización FXII); también destacan una proteína abundante como material de construcción, como un factor de la familia de las lipocalinas, y que puede de riesgo relevante para la infestación domicliar

Saber, Universidad de Oriente, Venezuela. Vol. 28 Nº 3: 387 - 470. (2016) 431 CAZORLA-PERFETTI por T. dimidiata s.l. (Zeledón 1981, Polonio et al. hasta 1.500 m de altitud. Asimismo, se encuentra 2009, Reyes-Novelo et al. 2011, Saldaña et al. distribuida en Aruba, Bonaire, Curazao, Brasil, 2012, Koyoc et al. 2015, Parra-Henao et al. Colombia, Guyana, Surinam y la Guayana 2015, 2016); un estudio reciente en la península Francesa (Lent y Wygodzinsky 1979, Ramírez- de Yucatán, México, reveló que esta especie se Pérez 1987, Galvão et al. 2003, Soto-Vivas 2009, encuentra más atraída por las fuentes lumínicas 2010). de las calles que las intradomiciliares, especialmente la luz blanca (Pacheco-Tucuch et Las características morfológicas de los al. 2012). Esta especie triatomina posee una huevos de T. maculata se han estudiado mediante marcada apetencia hacia los humanos, pero microscopía de luz y MEB (Lent y Wygodzinsky también posee fuentes secundarias de 1979, Gonçalves et al. 1985, Barata 1998, alimentación, que incluyen una amplia variedad Aldana et al. 2013). Estos son puestos de vertebrados (ratas, ratones, cobayos, gallinas, libremente, de forma oval, simétricos, gatos, cerdos, pavos, palomas, caballos, elipsoidales, con coloración recién puestos marsupiales, murciélagos, cabras, ovejas, blanco brillante-amarillento y se torna rojiza al primates no homínidos, conejos, perros, momento de eclosionar (Fig. 41H); con armadillos, vacunos, anfibios, reptiles, aves dimensiones (mm): 1,77 (1,53-1,95) x 1,09 silvestres); resalta el hecho de haberse detectado (1,02-1,18). Sin cuello. Opérculo circular. El que las ninfas pueden alimentarse de la exocorio y el opérculo de aspecto rugoso, con hemolinfa de sus congéneres (cleptohematofagia) células poligonales, siendo la mayoría (Zeledón 1981, Carcavallo et al. 1998a,b, Torres- hexagonales y con perforaciones de forma Montero et al. 2012, Stevens et al. 2014). aleatoria. Los aerópilos se distribuyen a lo largo de la gotera espermática, mientras que los Contrastando con la abundante información micrópilos se localizan en la cara externa del sobre este complejo de especies en otros países, borde corial; la gotera espermática posee anchura los últimos datos y registros sobre T. dimidiata variable y tiene textura lisa; banda de sellado de s.l. en el territorio nacional son de hace más de superficie lisa y anchura similarmente variable, 40 años, y ni siquiera se conoce aún el genotipo o así como también el anillo corial (Lent y especie del complejo que se encuentra en el Wygodzinsky 1979, Golcalves et al. 1985, mismo. La poca información que se tiene sobre Barata 1998, Aldana et al. 2013). Similarmente, esta especie no es siempre precisa; en este los estadios ninfales T. maculata se han sentido, Carcavallo et al. (1977) en su revisión de estudiado mediante microscopía de luz y MEB la fauna triatomina de Venezuela indican: “Es (Lent y Wygodzinsky 1979, Golcalves et al. necesario una revisión de todo el material 1985) (Fig. 41), al igual que la anatomía de publicado para establecer si corresponde a la adultos (Carcavallo et al. 1998c) (Fig. 41), subespecie monotípca de Latreille o la incluyendo la genitalia de los machos (Galvão subespecie capitata de Usinger, como sostiene 1973) y las setas cuticulares con MEB Pifano (1974)”; “Los datos sobre Triatoma (Avendaño-Rangel et al. 2016). dimidiata no permiten caracterizarla biogeográficamente”. Generalmente se le tiene De la cría en laboratorio de esta especie como una especie de hábitos silvestres en el triatomina se han obtenido varios aspectos de su territorio nacional (Carcavallo et al. 1977, biología. En este sentido, el ciclo evolutivo tarda Ramírez-Pérez 1987). Esta situación planteada, en promedio de acuerdo a varios investigadores demanda de estudios más amplios para entre 167,2-223,5 días (Da Silva y Da Silva determinar además de su estatus taxonómico bajo 1989, Silva et al. 1995), 200,1 (129-281) días una óptica de la taxonomía integral, la (Espínola et al. 1981), 178,89 días (Feliciangeli y importancia sanitaria de esta especie triatomina Rabinovich 1985). Aldana y Lizano (2004) en el contexto de los focos zoonóticos y estudiaron varios aspectos etológicos y antropozoonóticos de la enfermedad de Chagas bionómicos de poblaciones de T. maculata de en nuestro país Venezuela colonizadas y alimentadas con sangre humana. Estos referidos autores encontraron 21. Triatoma maculata Erichson, 1848 resultados muy similares a los obtenidos por Espínola et al. (1981) y Feliciangeli y La primera descripción de T. maculata para Rabinovich (1985), también con poblaciones Venezuela se hizo en el primer tercio del siglo venezolanas de esta especie triatomina XX. La misma es una especie triatomina con una alimentadas sobre gallinas, con respecto a: amplia valencia ecológica, al distribuirse en promedio de huevos/hembra/semana, el tiempo prácticamente la totalidad del territorio nacional de desarrollo embrionario y el tiempo intermuda y abarcando similarmente una amplia variedad de del estadio IV, y la consideran una especie de biotopos y zonas biogeográficas, desde los 0 estrategia “r”. Sin embargo, Aldana y Lizano

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(2004) observaron que el estadio V no alcanza la por estimar el riesgo potencial como transmisor diferenciación sexual, la fertilidad y longevidad de la enfermedad de Chagas y su adaptación al de las hembras son menores, los tiempos domicilio humano, Torres et al. (2010) intermudas y la mortalidad absoluta mayores estudiaron a nivel experimental características cuando se comparan con los alimentados sobre biológicas de esta especie triatomina a partir de las aves (Espínola et al. 1981, Feliciangeli y ejemplares capturados en ambientes Rabinovich 1985); basados en estos datos, peridomiciliares y domiciliares en una población Aldana y Lizano (2004) sostienen que: “El éxito rural del estado Lara, al occidente de Venezuela, reproductivo de T. maculata está restringido por y alimentados con sangre humana; además, tanto a la ingesta de sangre de ave, lo que también analizaron su estructura espacial explicaría el comportamiento preferentemente mediante morfometría geométrica. Dentro de sus ornitófago y peridomiciliario, la menor resultados resaltan: “fecundidad promedio, 27,70 adaptación al domicilio humano y por huevos/hembra/vida, tiempo promedio de postura consiguiente el menor potencial vectorial de huevos, 32,74 días, y longevidad promedio de respecto a R. prolixus”. Contrario a lo indicado, la hembra, 39,15 días; el mayor tiempo en V resalta el hecho de que cuando poblaciones de T. estadio fue de 45,9 días y el menor en I estadio, maculata de la Amazonia brasileña se alimentan 18,41 días; la mayor mortalidad fue de 77,78% y sobre ratones en laboratorio mejoran sus el menor porcentaje de muda en V estadio, de características biológicas, al acortarse su ecdisis 22,23%”, y en cuanto a la morfometría: sólo se y su ciclo de desarrollo, produciendo hasta tres encontraron diferencias de conformación en los generaciones por año; además, defeca diferentes hábitats (Torres et al. 2010); estos inmediatamente cuando aun se alimenta sobre su autores señalaron como conclusiones que: hospedador; se alimenta varias veces durante sus “podría indicar que T. maculata de Xaguas estadios ninfales y de diversas fuentes podrían encontrarse en un estado de adaptación (Luitgards-Moura et al. 2005b). Por ello, se al domicilio con fuentes sanguíneas diferentes al puede considerar que la ornitofilia de T. humano y en un estado incipiente de adaptación maculata “es más oportunista que adaptativa y el al domicilio con la sangre humana como fuente que su potencial biótico puede favorecerse a de alimentación”. También a nivel experimental, través de un contacto más frecuente con la Traviezo-Valles et al. (2009) observaron que las sangre de mamíferos que se encuentran en el heces de T. maculata y de otras taxa de peridomicilio y dentro del domicilio”, lo que la triatominos sirven como atractante, por lo que, convierte en un potencial vector de T. cruzi como ya se ha indicado, se puede emplear para (Luitgards-Moura et al. 2005b). En un intento su captura pasiva.

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Figura 41. Triatoma maculata. H: huevos; I,II,III, IV, V: estadios ninfales; ♀, ♂ adultos: hembra y macho.

En Venezuela a T. maculata se le tiene como le tiene como una de las especies triatominas que un vector alterno o secundario de la enfermedad se encuentran en un estado de transición de Chagas, comúnmente asociada al ecológica, al estar en proceso de adaptación al peridomicilio y que posee una preferencia domicilio humano (Zeledón 1983). Al respecto, alimentaria hacia aves (ornitofilia), resulta interesante resaltar los hallazgos recientes especialmente las de corral (ornitófaga) (Lent y de García-Alzate et al. (2014), quienes mediante Wygodzinsky 1979, Carcavallo et al. 1998a,b, morfometría geométrica de las alas y marcadores Sánchez-Martin et al. 2006), y que sustituye a R. genotípicos (mtCyt b y la región del gen tubulina prolixus en las viviendas infestadas previamente beta) en subpoblaciones silvestres y de hábitats rociadas con insecticidas (Gamboa y Pérez-Ríos modificados de T. maculata de varios estados de 1965). Sin embargo, cada vez más se reporta la Venezuela, comprobaron que esta especie domiciliación de esta especie triatomina, y con triatomina se encuentra desplazándose hacia los elevadas tasas de infestación, ya sea en Brasil ambientes domésticos. Por contraste, Soto-Vivas (Dias et al. 2002, Luitgards-Moura et al. 2005a), et al. (2007) similarmente mediante morfometría Colombia (Cortés y Suárez 2005, Cantillo- geométrica, no detectaron que esta especie Barraza et al. 2010, 2015, Montilla et al. 2011a, triatomina “esté desarrollando mecanismos Gómez-Melendro et al. 2014, Jacome-Pinilla et adaptativos al domicilio” en la población de al. 2015) y Venezuela (Feliciangeli et al. 2007, Cauderales, estado Lara, región centro-occidental Rojas et al. 2008, González-Brítez et al. 2010, de Venezuela. Es importante resaltar la captura Torres et al. 2010, Reyes-Lugo et al. 2011, de esta especie triatomina en “plena zona García-Alzate et al. 2014, García-Jordán et al. urbana” de la ciudad de Maracaibo, capital del 2015). De hecho existen áreas del estado Lara y estado Zulia, al occidente de Venezuela, Sucre al noroccidente y noreste de Venezuela, especialmente debajo de colchones y en elevadas respectivamente, donde a T. maculata se le cantidades de ejemplares (Torres 1982). señala como la especie triatomina responsable de la transmisión del T. cruzi a humanos y Como ya se indicó anteriormente, Ceccarelli reservorios domésticos dentro del domicilio y Rabinovich (2015) implementaron el modelo (Rojas et al., 2008, García-Jordán et al. 2015). Se de nicho ecológico como herramienta para

Saber, Universidad de Oriente, Venezuela. Vol. 28 Nº 3: 387-470. (2016) 434 Revisión de los vectores de la enfermedad de Chagas… predecir el efecto del cambio climático en la citogenéticas, con número cromosómico diploide distribución de cinco especies triatominas de 2n = 22 (20A + XY) (Mendonça 2010); Venezuela hacia 2020, 2060 y 2080; en el caso asimismo, ambas taxa exhiben patrones de de T. maculata estos autores predijeron que en reproducción similares y pueden intercruzarse, Venezuela las poblaciones de esta especie pero producen híbridos infértiles (Belisário et al. triatomina tienen una elevada vulnerabilidad de 2007), y presentan un 98,5% de homología en la su distribución actual hacia los periodos futuros. región ITS-1 del ADN ribosomal (Mendonça 2010); de hecho, ambas fueron consideradas A T. maculata también se le captura idénticas hasta 1964 (Lent y Wygodzinsky frecuentemente en palmeras (Acrocomia aculeata 1979). Sin embargo, T. maculata y T. L., A. butyracea, Attalea spp., Scheelea spp., pseudomaculata son taxa triatominas con estatus Copernitia tectorum (Kunth) Mart., Sabal spp., taxonómicos específicos que se separan Cocos nucifera L., M. flexuosa) troncos y huecos morfológicamente, especialmente en la genitalia de árboles, bromelias, Cataceae; nidos de aves de los machos y sensilas antenales, (Ciconiiformes, Ciconiidae: Mycteria americana citogenéticamente (e.g, tamaño cromosómico) y L.; Passeriformes: Furnariidae, desde el punto de vista morfométrico, enzimático Dendrocolaptidae); en simpatría con y molecular (Lent y Wygodzinsky 1979, Dos pseudoescorpiones, triatominos (C. pilosa, E. Santos et al. 2007, Carbajal de la Fuente et al. mucronatus, R. prolixus), escorpiones (Buthidae 2008, Mendonça 2010). Tomando en cuenta estas C.L. Koch, 1837: Rhopalurus laticauda Thorell, evidencias de similaridades fenéticas, genéticas y 1876) (Carcavallo et al. 1998a,b, Longa y Scorza moleculares, varios autores consideran que T. 2007, Barroyeta y Virgüez 2010, Morocoima et maculata y T. pseudomaculata forman el al. 2010b, 2011, Briceño et al. 2014, Abad- complejo “maculata” (Carcavallo et al. 2000, Franch et al. 2015, Jacome-Pinilla et al. 2015). Sainz et al. 2004, Mendonça 2010); sin embargo, Además de sus conocidas apetencias otros investigadores no avalan esta hipótesis, e ornitológicas y hacia la sangre de humanos, esta indican que T. pseudomaculata se encuentra más especie triatomina también posee una amplia relacionada con T. wygodzinskyi Lent, 1951, por variedad de fuentes de alimentación de lo que deberían formar un grupo filogenético vertebrados, tanto silvestres como domésticos, aparte (Hypša et al. 2002, Paula et al. 2005, Dos incluyendo ratas (Sygmodon spp.), ratones, Santos et al. 2007, Justi et al. 2014). Más perros, gatos, cerdos, marsupiales (D. recientemente, Pita et al. (2016) basándose en la marsupialis), carnívoros, murciélagos, armadillos posición cromosomal de genes ribosomales (D. novemcictus), T. tetradactyla, anfibios, (45S), determinaron que T. maculata posee estos reptiles, por lo que se le puede considerar como genes en los cromosomas sexuales (XY), ecléctica en sus hábitos hematofágicos mientras que en T. pseudomaculata, T. (Carcavallo et al. 1998a,b, Morocoima et al. wygodzinskyi y T. arthurneivai Lent y Martins, 2010b). Además, se debe mencionar que esta 1940 se ubican en un par autosómico; esto especie triatomina puede ejercer la hemolinfagia produciría el aislamiento reproductivo entre estas (Alves et al. 2011). Resalta el hecho de que tanto taxas triatominas. A la luz de estos resultados, en ambientes silvestres como peridomiciliarios e estos autores propusieron crear los subcomplejos intradomiciliarios a T. maculata se le ha maculata (T. maculata) y pseudomaculata (T. detectado con elevados índices de infección por pseudomaculata, T. wygodzinskyi y T. T. cruzi, con hasta más del 70% de los arthurneivai) (Pita et al. 2016). En un reciente ejemplares; aunque se debe indicar que en todos estudio, Monsalve et al. (2016) encontraron una los casos que se ha logrado su tipificación elevada divergencia morfométrica (alas) y genética, tanto en Colombia como Venezuela, se genética (genes mitocondriales NADH trata del genotipo TcI (Cortés y Suárez 2005, deshidrogenasa subunidad 4, ND4) entre Barroyeta y Virgüez 2010, González-Brítez et al. poblaciones de T. maculata de Colombia y 2010, Morocoima et al. 2010b, Montilla et al. Venezuela. 2011a, Carrasco et al. 2012, 2014, Noya et al. 2012, García-Alzate et al. 2014, Gómez- 22. Triatoma nigromaculata (Stål, 1872) Melendro et al. 2014, Cantillo-Barraza et al. 2010, 2015, Jacome-Pinilla et al. 2015). Además de los estados Vargas, donde fue descrito el holotipo (La Guaira), y Yaracuy, En el pasado T. maculata presentó algunas donde se capturaron los ejemplares para su sinonimias (Lent y Wygodzinsky 1979). Esta redescripción (San Felipe) (Lent y Pifano 1939), especie triatomina y T. pseudomaculata (Corrêa T. nigromaculata también se distribuye en otras y Espínola 1964) son muy similares desde el 14 entidades federales de Venezuela, incluyendo punto de vista morfológico (Lent y Wygodzinsky Aragua, Barinas, Bolívar, Cojedes, Delta 1979), así como también en sus características Amacuro, D.C., Lara, Mérida, Miranda,

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Monagas, Portuguesa, Sucre, Táchira y Trujillo altitud; por lo tanto, en una zona como la andina (Ramírez-Pérez 1987, Soto-Vivas 2009, 2010, donde la afluencia de turistas es permanente, se Villegas et al. 2011, Carrasco et al. 2012, 2014). requiere mantener programas de vigilancia Su distribución también abarca Perú y Colombia epidemiológica ante estos eventos descritos. (Calderón y Monzón 1995, Galvão et al. 2003, Aparece relevante señalar la captura de T. Vásquez et al. 2005, Chávez 2006). nigromaculata en la Gran Caracas (Filas de Mariche) (estado Miranda), e infectada con el A los adultos de T. nigromaculata se le ha genotipo TcI, por lo que eventualmente pudiera estudiado algunos de sus rasgos anatómicos con intervenir en la transmisión domiciliar por vía MEB (Carcavallo et al. 1998c) (Fig. 42). oral mediante contaminación alimentaria Lent y Pifano (1939) y Pifano (1941) (Carrasco et al. 2012, 2014). capturaron en 1938 hasta 105 ejemplares de esta especie triatomina en un rancho de la ciudad de De esta especie triatomina destaca el hecho San Felipe, capital del estado Yaracuy, al de que su bio-ecología se encuentra poco Occidente de Venezuela, con tasas de infección estudiada. Por ello, resulta imperativo por T. cruzi de más del 40%. Asimismo, estos incrementar los esfuerzos en el territorio nacional autores lograron alimentar ninfas y/o adultos de para determinar con mayor precisión su estatus esta especie triatomina sobre el murciélago como vector de la enfermedad de Chagas. Molossus molossus Pallas 1766 (descrito como Aparece necesario indicar que el estudio por alfa M. obscurus Geoffroy, 1805) (Molossidae taxonomía de T. nigromaculata requiere que se Gervais en de Castelnau, 1855), comadrejas complemente con técnicas alternativas (Marmosa spp. Gray, 1821, Didelphidae; descrita complementarias (e.g., morfometría, como M. mitis casta) y perros naturalmente citogenética, moleculares) (taxonomía integral). infectados con el flagelado, o sobre cobayos (C. Esto se señala debido a que, en primer término, porcellus) parasitados de forma experimental. Es el único ejemplar de esta especie triatomina significativo indicar que Lent y Pifano (1939) y reportada para el Perú (Calderón y Monzón Pifano (1941) también capturaron un lote de 1995), se sospecha que en realidad corresponda a ejemplares de T. nigromaculata en un hueco de T. carrioni (Larrouse, 1926) (Chávez 2006, Cuba árbol cercano a la vivienda señalada, los cuales et al. 2007); por otra parte, T. boliviana se habían alimentado sobre aves no identificadas. Martínez, Chávez, Sossa, Aranda, Vargas y Vidaurre, 2007 descrita para los Andes bolivianos es muy afín con T. nigromaculata, e inicialmente fue descrita erróneamente como T. carrioni (Martínez et al. 2007); además, las diferencias cromáticas y morfométricas dadas por Martínez et al. (2007) para la separación entre T. boliviana y T. nigromaculata podrían ser

el resultado de una variación clinal. Figura 42. Adulto (♀) de Triatoma nigromaculata (Fuente: C. Galvão y C. Dale, Colección LNIRTT). 23. Triatoma rubrofasciata De Geer, 1773

Además de estos hallazgos señalados a nivel Como ya se ha indicado, T. rubrofasciata domiciliar en San Felipe, estado Yaracuy, a 800 posee la particularidad de ser la primera especie m de altitud, resalta el hecho de la captura de T. de Triatominae descrita desde el punto de vista nigromaculata colonizando el domicilio humano científico, siendo además la especie tipo del en la región andina de Venezuela, género Triatoma spp. (Lent y Wygodzinsky particularmente en el sur del estado Mérida a 1979) (Fig. 43). Esta especie triatomina se le altitudes >1000 m. En este sentido, Scorza et al. considera como el único taxón cosmopolita (1994) detectaron una colonia de hasta 59 (tropicopolita) y posee una amplia distribución insectos entre ninfas y adultos en el dormitorio geográfica, incluyendo África (Angola, Congo, de vivienda de construcción moderna, que se Guinea, Islas Reunión, Islas Rodríguez, Islas alimentaron preferentemente con sangre humana Seychelles, Madagascar, Mauricio, Repúbica y de perros, y en menor medida de gallinas. Por Centroafricana, Sierra Leona, Suráfrica, su parte, Añez et al. (2005a) también detectan la Tanzania, Unión de Las Comoras), Europa (Islas domiciliación de T. nigromaculata, resaltando el Azores: Portugal, Oceano Atlántico), Asia hecho de que la vivienda se ubica a 1.750 m de

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(Arabia Saudita, Birmania, Camboya, China, se puede alimentar experimentalmente sobre Federación Malaya, Filipinas, India, Islas perros y conejos, y los adultos pueden consumir Maldivas, Indonesia, Japón, Singapur, Sri 217-255 mg de sangre en cada alimentación que Lanka,Tailandia, Taiwán, Vietnam), Oceanía realizan cada 3-4 días; las ninfas pueden ejercer (Hawai: EEUU, Islas Carolinas: Estados el “kleptohemodeipnonismo” sobre otras ninfas Federados de Micronesia y Palau, Nueva Guinea, ingurgitadas; todos los estadios soportan Tonga) y el continente americano (Antigua, periodos de ayuno entre 45-60 días; una hembra Argentina, Bahamas, Brasil, Cuba, EEUU, puede poner hasta 250 huevos durante su vida, y Grenada, Guadalupe, Guyana, Guayana poseen un ciclo de oviposición de más de 24 Francesa, Haití, Islas Vírgenes, Jamaica, semanas, que puede ocurrir en cualquier época Martinica, República Dominicana, San Vincente del año; los huevos tienen un periodo de y Las Granadinas, Surinam, Trinidad, Venezuela) incubación de 18-22 días y son puestos libres, y (Lent y Wygodzinsky 1979, Gorla et al. 1997, las ninfas tardan más 130 días en llegar a adultos; Galvão et al. 2003, Schofield et al. 2009, las hembras sobreviven más que los machos, Dujardin et al. 2015); sin embargo, se debe hasta más de seis meses. El aparato reproductor aclarar que muchos de estos reportes son de antes de las hembras no posee glándulas accesorias, y de 1945, y pudieran por lo tanto no representar la prefieren oviponer en sitios secos y estrechos distribución actual de este taxón (Dujardin et al. como rendijas de paredes e incluso de boñigas de 2015a). Esto último indicado pudiera ser el caso vacunos, contando para ello con un ovipositor en de los reportes dados para Venezuela, que fueron forma de plato (Haridass y Ananthakrishnan realizados hacia el primer tercio del siglo pasado 1981). También se han realizado otra serie de para los estados Aragua y Anzoátegui (Ramírez- experiencias de laboratorio llevadas a cabo con Pérez 1987) y desde entonces no se ha vuelto a insectos capturados en Brasil; en este sentido, se capturar; de hecho su hallazgo para el territorio obtuvo que cuando T. rubrofasciata se alimenta nacional se considera de “excepcional” (Galvão con ratas Wistar (Rattus norvegicus Berkenhout, et al. 2003); también se debe considerar las 1769) la resistencia al ayuno se incrementa con el explicaciones que dieron Bérenguer et al. (2009) estadio de desarrollo, con excepción de los para la poca presencia e infructuosas capturas adultos, pudiendo resistir hasta 112 (ninfas IV)- actuales de esta especie triatomina en la Guayana 172 (ninfas V) días, considerándose que Francesa: “…La especie pareciera haber comparativamente no soporta periodos desaparecido. Una posible razón pudiera ser una prolongados de ayunos; además se observó que exitosa campaña contra los roedores que ha las ninfas pueden exhibir canibalismo (Cortéz y eliminado tanto a los triatominos como a sus Gonçalves 1998). Por otra parte, Braga et al. hospedadores. Si T. rubrofasciata se encuentra (1998) y Braga y Lima (1999) estudiaron datos aún presente en Cayena, ciertamente no es biológicos alimentando a los insectos sobre abundante” (Bérenguer et al. 2009). ratones blancos (M. musculus); ellos encontraron Figura 43. Adulto de Triatoma rubrofasciata (Fuente: C. que T. rubrofasciata tarda 10 min para comenzar Galvão y C. Dale, Colección LNIRTT). a alimentarse y >15 m para ingurgitarse, y que

Haridass (1986) estudió detalles los porcentajes de defecación durante la ultraestructurales de la morfología de los huevos alimentación son muy bajos, además que lo hacía de T. rubrofasciata. Estos son puestos lejos del hospedador y después de un periodo libremente, con dimensiones (mm): 1,71 ± 0,53 x prolongado (Braga y Lima 1999); Braga et al. 1,19 ± 0,35; y con 127-177 aerópilos y 12-18 (1998) también observaron características micrópilos; corio con grosor: 0,021. Lent y biológicas importantes; así, los huevos poseen un Wygodzinsky (1979) dan detalles morfológicos tiempo de maduración de 17,3 ± 1,3 días con un de ninfas. Lent y Wygodzinsky (1979), 80,5% de eclosión, con un ciclo de desarrollo Carcavallo et al. (1998c) y Galíndez et al. entre 83 a 667 días dependiendo de las (1998b) aportan detalles mediante MEB de condiciones climáticas; estos autores anatomía de imagos, mientras que Lent y concluyeron que las condiciones más apropiadas Wygodzinsky (1979) y Lent y Jurberg (1978) para mantener una colonia de T. rubrofasciata acerca de la genitalia masculina y Weirauch era tenerlas a temperatura constante con una (2003) y Freitas et al. (2007a,b) del área alimentación semanal para adultos y quincenal glandular y testículos de esta última; Haridass y para las ninfas (Braga et al. 1998). Ananthakrishnan (1981) estudian la anatomía de Por su patrón de defecación, Braga y Lima órganos internos (glándulas salivares, digestivos, (1999) consideraron que T. rubrofasciata debe reproductivos). De su cría en laboratorio, así ser un vector poco eficiente de la enfermedad de como también a nivel de campo, se han obtenido Chagas. Sin embargo, como ya se ha indicado en datos bionómicos; así se tiene que en otra oportunidad (Cazorla y Nieves 2010), su experiencias hechas en la India (Haridass y capacidad vectorial no debe subestimarse. Esto Ananthakrishnan 1981), esta especie triatomina se señala por varias razones. En primer término,

Saber, Universidad de Oriente, Venezuela. Vol. 28 Nº 3: 387 - 470. (2016) 437 CAZORLA-PERFETTI se le captura con mayor frecuencia tanto a nivel de esta especie triatomina, la cual es dolorosa, peridomiciliar (gallineros, palomares, pilas de ocasionada por la respuesta a los antígenos madera) como domiciliar, con mayor énfasis en liberados en la saliva durante el acto de ciudades con puertos marítimos, en asociación hematofagia, así como también por las heces del con ratas (R. rattus), especialmente en los techos triatomino; en la mayoría de los casos las y áticos, volando y atraídos por fuentes lumínicas reacciones ocurren en el sitio de la picada, con (Carcavallo et al. 1998a,b, Schofield et al. 2009, hinchazón y un intenso prurito y algunas veces WHO 2011, Dujardin et al. 2015a); aunque con infecciones bacterianas sobreagregadas; sin también se le ha observado en poblaciones fuera embargo, eventualmente se han presentado de las regiones costeras y se le ha detectado manifestaciones sistémicas severas, incluyendo infectada naturalmente con T. cruzi, siendo angiodema, urticaria, dificultad respiratoria, considerada un vector secundario de la náusea, diarrea e inclusive choques anafilácticos enfermedad de Chagas en Brasil (Scherlock et al. fatales (WHO 2011, Dujardin et al. 2015a). 1998, Schofield et al. 2009, WHO 2011); Además de ratas y de humanos, también se puede particularmente en el estado de Maranhão de este alimentar de palomas, gatos, conejos, gallinas, último país reseñado, T. rubrofasciata alcanza perros, ganado porcino y vacuno, marsupiales: colonias dentro de las viviendas de barrios Monodelphis domestica Wagner, 1942 periféricos de São Luís, la capital estadal (Rebêlo (Didelphidae Gray, 1821), además que se le et al. 1998), por lo que se le puede considerar el encuentra en zoológicos (Haridass y vector más importante (Schofield et al. 2009, Ananthakrishnan 1981, Carcavallo et al. 1998a,b, Silveira y Martins 2014). Esto ultimo relatado, Silva et al. 2015). pudiera presentarse en otras ciudades del orbe con condiciones similares; especialmente el Dentro del género Triatoma spp., a T. transporte marítimo puede incrementar la rubrofasciata se le ubica en el grupo expansión de esta especie triatomina, dándose Rubrofasciata (principalmente especies de casos muy particulares como su hallazgo en el Norteamérica y del Viejo Mundo) (Bargues et al. Reino Unido en un cargamento de cocos 2008). Un reciente estudio filogenético con seis provenientes de Filipinas (Schofield et al. 2009). marcadores moleculares reveló que T. Además, a T. rubrofasciata también se le ha rubrofasciata se encuentra estrechamente detectado infectada con T. (Megatrypanum) relacionada con el género Linshcosteus spp., el conorhini (Donovan, 1909), que parasita también cual es exclusivo de la India (Justi et al. 2014); al género Rattus spp., además de ratones y aunque se debe mencionar que en estudios por macacos (Macaca spp. Lacepede, 1799, morfometría previos habían mostrado que ambas Cercopithecidae Gray, 1821) (Lent y taxa son distintas (Gorla et al. 1997). Lent y Wygodzinsky 1979, Sherlock et al. 1998, Wygodzinsky (1979) señalan que Schofield et al. 2009, WHO 2011). Por lo morfológicamente T. rubrofasciata se distingue general, a T. conorhini se le considera un de sus congéneres por “la combinación de lo flagelado inocuo para el vertebrado, sin embargo, alargado del primer segmento antenal, los con el incremento y expansión de los casos de gránulos conspicuos de la cabeza y tórax, y el VIH/SIDA el mismo podría infectar a individuos característico patrón cromático, especialmente la inmunocomprometidos (Dujardin et al. 2015a), coloración más clara del margen del pronoto”; tal como ocurre con otras especies de sin embargo, por presentar una distribución Trypanosoma spp. de animales, como por geográfica ecuménica sus poblaciones pueden ejemplo T. (Herpetosoma) lewisi (Kent, 1880) exhibir una amplia variación clinal cromática Laveran y Mesnil, 1901, al cual se le considera (desde un naranja-rojizo brillante en el sur de como inocuo y que se transmite a las ratas por las India hasta formas casi melánicas en Hawai) pulgas (Siphonaptera Latreille, 1825), pero que (Lent y Wygodzinsky 1979); asimismo, se ha en la actualidad emerge como potencialmente determinado que las poblaciones del norte y sur patógeno para los seres humanos, con varios de la India presentan diferencias morfométricas casos documentados en Africa, Asia y América, importantes (Claver y Yaqub 2015). El estatus algunos de ellos con desenlace fatal (Truc et al. taxonómico de T. rubrofasciata no pareciera 2013, De Sousa 2014). Resalta el hecho de que a presentar inconvenientes, esto a pesar de tener T. rubrofasciata se le ha detectado la bacteria varias sinonimias durante su decripción Gram-negativa Rickettsia spp. Da Rocha Lima específica. Resulta interesante comentar que en 1916 (Rickettsiaceae Pinkerton 1936) y es capaz la actualidad se hipotetiza que, mediante de transmitirla a animales de laboratorio (ratas, evidencias citogenéticas, morfométricas y ratones, cobayos) (Webb 1940). Otro moleculares, las poblaciones de T. rubrofasciata, inconveniente que se presenta cada vez con así como también las de otras especies de mayor frecuencia, especialmente en Vietnam, es Triatoma spp. del Viejo Mundo, se originaron en la ocurrencia de reacciones alérgicas por picada el sur de los EEUU, desde donde se dispersaron

Saber, Universidad de Oriente, Venezuela. Vol. 28 Nº 3: 387-470. (2016) 438 Revisión de los vectores de la enfermedad de Chagas… por vía marítima durante los siglos XV-XVIII como R. robustus, T. dimidiata, R. pictipes y P. (Dujardin et al. 2015b). Resalta el hecho que de geniculatus representan complejos de especies las 88 especies que se les conoce su kariotipo T. crípticas. Por lo tanto, esto obliga la aplicación rubrofasciata sea la única especie triatomina que de esta metodología en las poblaciones posee 25 pares de cromosomas (Alevi et al. triatominas existentes en los focos de la 2015). enfermedad de Chagas del país. Conocimiento necesario para el esclarecimiento del verdadero A la luz de todo lo comentado, se hace papel que juegan los vectores y la elaboración de necesario incrementar los estudios eco- estrategias eficaces para su control y vigilancia. epidemiológicos, en un intento por verificar la presencia actual de esta especie triatomina en el Se hace necesario determinar y corroborar la territorio nacional, especialmente hacia las zonas presencia en el país de especies, tales como R. costeras, y determinar su real relevancia en los pallescens, T. rubrofasciata, a las cuales no se ciclos silvestres y domésticos de T. cruzi. les ha vuelto a capturar en los estudios de campo.

CONCLUSIONES En el territorio nacional, cada vez son más frecuentes los reportes sobre la ocurrencia de la En la Tabla 2 se presenta una sinópsis de la transmisión por vía oral de la enfermedad de distribución en todas las entidades federales (Fig. Chagas a través de la contaminación de 44), y su importancia epidemiológica de las 23 alimentos con heces/orina de triatominos. Por especies de triatominos que actualmente se han ello, es necesario realizar estudios bio-ecológicos reportado para el territorio nacional. Desde que la más amplios y detallados acerca de especies enfermedad de Chagas fue descrita a comienzos triatominas a las cuales por lo común no se del siglo pasado, las investigaciones sobre la consideran de participar en los ciclos de fauna triatomina de Venezuela han sido intensas transmisión de T. cruzi (e.g., taxa de Tribu y exhaustivas; aunque se debe señalar que Bolboderini; C. pilosa; Ps. arthuri), existen áreas, como la región amazónica, en las especialmente a nivel doméstico y en áreas con que aún se carece de dichos estudios para fuerte intervención humana. Asimismo, se debe esclarecer la situación eco-epidemiológica de la ahondar en la significancia y repercusión tripanosomiasis americana, especialmente si se sanitaria del descubrimiento experimental de la compara con su contraparte de Brasil. fitofagia de R. prolixus en la transmisión alimentaria del T. cruzi. La aplicación de los criterios de la taxonomía integral ha permitido determinar que especies

Tabla 2. Resumen de distribución geográfica y características de capacidad vectorial de Triaominae registrados para Venezuela.

Distribución Especie T. cruzi (DTU)* Peridomicilio Domicilio Importancia sanitaria geográfica** 1. Alberprosenia Sin capacidad vectorial Zu - - - goyovargasi aparente 2. Belminus pittieri Ara Desconocido - - Desconocida Sin capacidad vectorial 3. B. rugulosus Ara, DC - - - aparente 4. Microtriatoma Sin capacidad vectorial DA, Su - + - trinidadensis aparente Potencial capacidad vectorial 5. Cavernicola Am, Co, DC, La, Natural (N) + - + vía oral por contaminación pilosa Por, Ta de alimentos An, Apu, Ara, Potencial capacidad vectorial 6. Psammolestes Bar, Ca, Co, Gu, vía oral por contaminación arthuri La, Me, Mir, Mo, N+ (TcIII) + + de alimentos Por, Ta, Tru, Yar Importante vector en región 7. Rhodnius brethesi Am N+ (TcI,TcIV) - - amazónica Potencial capacidad vectorial, especialmente vía 8. R. neivai Fa, La, Zu + - + oral por contaminación de alimentos Am, An, Apu, Ara, Ba, Bo, Ca, N+ (TcI, TcII,

9. R. pictipes Co, DA, Fa, Me, TcIV; híbrido: Vector en región amazónica + + Mir, Mo, Por, Su, TcV/TcIV) Ta, Tru, Yar, Zu Todas las + 10. R. prolixus N+ (TcI, TcIII) + Vector primario entidades

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federales

Am, Apu, Ba, Bo, Co, Fa, Me, Mo, N+ (TcI, TcII, 11. R. robustus s.l. Importante vector Por (IV), Su, Ta, TcIII, TcIV) + + Tru (I), Yar, Zu 12. R. pallescens Am? N+ (TcI, TcIIb) + + Vector primario An, Ara, DC, Fa, 13. Eratyrus Capacidad vectorial Por, Su, Ta, Tru, N+ (TcI) + + cuspidatus comprobada Yar, Zu Am, An, Ara, Ba, Ca, Co, Fa, Gu,

14. E. mucronatus La, Me, Mo, Mi, N+ (TcI, TcII) Capacidad vectorial potencial + + Por, Su, Ta, Tru, Yar, Zu 15. Panstrongylus Me N+ (TcI) + + Vector primario chinai Todas las N+ (TcI, TcII, + 16. P. geniculatus entidades + Vector primario TcIII, TcIV) federales N+ (TcI, TcII, 17. P. lignarius Am, DA, Por + + Vector importante TcIIa) 18. P. N+ (TcI) + Vector importante rufotuberculatus 19. P. martinezorum Am - - + Capacidad vectorial potencial N+ 20. Triatoma Bo, Ca, Co, DA, (TcI, TcII, TcIII, Vector primario dimidiata s.l. DC, Fa, Yar + + TcIV, TcV) Todas las + 21. T. maculata entidades N+ (TcI) + Vector importante

federales Ara, Ba, Bo, Co, 22. T. DA, DC, La, Me, Potencial capacidad vectorial N+ (TcI) nigromaculata Mi, Mo, Por, Su, + + Ta, Tru, Va, Yar 23. T. rubrofasciata An, Ara N+ + + Vector secundario

Abreviaturas. Am: Amazonas; An: Anzoátegui; Apu: Apure; Ara: Aragua; Ba: Barinas; Bo: Bolívar; Ca: Carabobo; Co: Cojedes; DA: Delta Amacuro; DC: Distrito Capital; Fa: Falcón; Gu: Guárico; La: Lara; Me: Mérida; Mir: Miranda; Mo: Monagas; NE: Nueva Esparta; Por: Portuguesa; Su: Sucre; Ta: Táchira; Tru: Trujilllo; Va: Vargas; Yar: Yaracuy; Zu: Zulia.* Unidades discretas de tipificación.**Ver Fig. 44.

Saber, Universidad de Oriente, Venezuela. Vol. 28 Nº 3: 387-470. (2016) 440 Revisión de los vectores de la enfermedad de Chagas…

Figura 44. Mapa de Venezuela mostrando división política y zonas ecológicas.

AGRADECIMIENTOS term surveillance of vector-borne Chagas disease: A multi-scale appraisal of the tribe A Leonardo De Sousa y equipo editorial de la Rhodniini (Triatominae). Acta Trop. 110(2- revista Saber (Universidad de Oriente, 3):159-177. Venezuela), por permitirnos esta oportunidad, además de otorganos permiso para reproducir ABAD-FRANCH F, PAVAN M, JARAMILLO N, fotos. Similarmente por cedernos muchas de las PALOMEQUE F, DALE C, CHAVERRA D, fotos de los triatominos y T. cruzi agradecemos a MONTEIRO F. 2013. Rhodnius barretti, a las siguientes instituciones e investigadores: new species of Triatominae (Hemiptera: OMS; Fundación IO (España); J. Ayala (EUA); Reduviidae) from western Amazonia. S. Depickère (Inlasa, Bolivia); A. Valderrama, E. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 108(Suppl. Aldana, E. Lizano y M. Alarcón (Universidad de 1):92-99. Los Andes, Venezuela); C. Galvão y C. Dale, Laboratório Nacional e Internacional de ABAD-FRANCH F, LIMA M, SARQUIS O, GURGEL- Referência em Taxonomia de Triatomíneos GONÇALVES R, SÁNCHEZ-MARTÍN M, (LNIRTT), Instituto Oswaldo Cruz, Brasil CALZADA J, SALDAÑA A, MONTEIRO F, PALOMEQUE F, SANTOS W, ANGULO V, REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS ESTEBAN L, DIAS F, DIOTAIUTI L, BAR M, GOTTDENKER N. 2015. On palms, bugs, ABAD-FRANCH F, MONTEIRO F. 2007. and Chagas disease in the Americas. Acta Biogeography and evolution of Amazonian Trop. 151:126-141. triatomines (Heteroptera: Reduviidae): implications for Chagas disease ACHÉ A, MATOS A. 2001. Interrupting Chagas surveillance in humid forest ecoregions. disease transmission in Venezuela. Rev. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 102(1):57-69. Inst. Med. Trop. São Paulo. 43(1):37-43.

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