Approches Empiriques Et Théoriques De La Prédation Pré-Dispersion Des Graines Par Les Insectes Violette Doublet

Interactions biotiques et dynamiques des populations : approches empiriques et théoriques de la prédation pré-dispersion des graines par les insectes Violette Doublet

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Violette Doublet. Interactions biotiques et dynamiques des populations : approches empiriques et théoriques de la prédation pré-dispersion des graines par les insectes. Sciences agricoles. Université Montpellier, 2020. Français. NNT : 2020MONTG007. tel-03136980

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En Écologie, Évolution, Ressources Génétiques, Paléobiologie (EERGP) - École doctorale GAIA

Unité de recherche UR0629 - Écologie des Forêts Méditerranéennes (URFM) - INRAE

INTERACTIONS BIOTIQUES ET DYNAMIQUES DES POPULATIONS Approches empiriques et théoriques de la prédation pré-dispersion des graines par les insectes

BIOTIC INTERACTIONS AND POPULATION DYNAMICS Empirical and theoretical approaches of pre-dispersal seed predation by insects

Présentée par Violette DOUBLET Le 5 juin 2020

Sous la direction de Thomas BOIVIN et François LEFÈVRE

Devant le jury composé de

Georges KUNSTLER , CR, Laboratoire ÉcoSystèmes et Sociétés En Montagne (LESSEM) - INRAE de Grenoble Rapporteur

Frank SCHURR, DR, Institut du paysage et écologie des plantes - Université de Hohhenheim Rapporteur

Réjane STREIFF, CR, Centre de Biologie pour la Gestion des Populations (CBGP) - UMR de Montpellier Examinatrice

Marie-Anne AUGER-ROZENBERG , DR, Zoologie Forestière (URZF) - INRAE d’Orléans Présidente/Examinatrice

François LEFÈVRE, DR, Écologie des Forêts Méditerranéennes (URFM) - INRAE d’Avignon Directeur de thèse Thomas BOIVIN , CR, Écologie des Forêts Méditerranéennes (URFM) - INRAE d’Avignon Co-directeur de thèse

INTERACTIONS BIOTIQUES ET DYNAMIQUES DES POPULATIONS

Approches empiriques et théoriques de la prédation pré-dispersion des graines par les insectes

Préface

Insecte n, m., du latin insectus , sous le tabouret. Ainsi le mot insecte désigne-t-il un animal si petit qu'il peut (à l'aise) passer sous un tabouret sans ramper, alors que le python, si. Les insectes sont des invertébrés de l'embranchement des articulés. Il n'y a pas de quoi se vanter. Leur corps, généralement peu sensible à la caresse, est entouré d'une peau à chitine d'aspect volontiers dégueulasse. Il se compose de trois parties : 1. La tête, avec deux antennes que l'enfant aime à couper au ciseau pour tromper son ennui à la fin des vacances, deux gros yeux composés à facettes et peu expressifs au-delà du raisonnable, et une bouche très dure garnie d'un faisceau redoutable de sécateurs baveux dont la vue n'appelle pas le baiser. 2. Le thorax, lisse et brillant, affublé d'un nombre invraisemblable de pattes et le plus souvent garni de deux paires d'ailes dont la finesse des nervures ne manque pas de surprendre, chez un être aussi fruste. C'est grâce à ses ailes que l'insecte peut vrombir, signalant ainsi sa présence au creux de l'oreille interne de l'employé de banque assoupi. 3. L'abdomen, divisé en gros anneaux mous et veloutés et percé sur les côtés de maints trous faisant également office de trachées pulmonaires. (Ce qui est étrange, chez la libellule, c'est qu'elle respire par où elle pète, Maurice Genevoix, Humus .) Il existe plusieurs millions d'espèces d'insectes. Certains vivent en Seine-et- Marne, au Kenya, ou sur un grand pied, tel le cafard landais qui, comme le berger du même nom, vit juché sur des échasses pour dominer fièrement les ordures ménagères dont il est friand. Certains insectes, comme la mouche des plafonds, possèdent des ventouses sous les pattes qui leur permettent de se coller aux ptères.

Dictionnaire superflu à l'usage de l'élite et des bien nantis,

Pierre Desproges (1985).

SOMMAIRE

Page 1 - Introduction : Contexte et enjeux de la thèse

1. Les interactions plantes-insectes 2. Écologie de la prédation des graines avant dispersion 3. Objectifs et démarche de la thèse

Page 20 - Chapitre I : Système biologique et matériel expérimental

1. L’arbre -hôte : Cedrus atlantica 2. Les insectes prédateurs de graines de Cèdre du genre Megastigmus 3. Étude de l’interaction Cedrus atlantica – Megastigmus spp. 4. Sites d’études in situ et dispositifs expérimentaux 5. Synthèse et conclusions

Page 42 - Chapitre II : Dynamique et déterminants de la prédation pré- dispersion des graines par les insectes

1. Cadre conceptuel de la distribution spatiale des organismes 2. Enjeux et objectifs de l’étude spatio -temporelle de la distribution des insectes herbivores 3. Le masting, un moteur de la dynamique spatio-temporelle des prédateurs spécialistes des graines 4. Analyse de la variation inter-individuelle de la prédation des graines 5. Synthèse et conclusions

SOMMAIRE

Page 68 - Chapitre III : Impacts démogénétiques des prédateurs de graines sur leurs plantes-hôtes en situation d’expansion

1. Cadre conceptuel de la dynamique des peuplements en expansion 2. Enjeux et objectifs de l’étude des interactions biotiques dans la dynamique d’expansion des populations d’arbres 3. Étude analytique d’une population d’arbres en expansion soumise à la prédation pré - dispersion 4. Synthèse et conclusions

Page 92 - Conclusion : Discussion de la thèse et perspectives

1. De l’étude des déterminants de l’in teraction à la compréhension de ses impacts écologiques et évolutifs dans les populations d’arbres 2. Approche intégrée de l’interaction arbres-prédateurs pré-dispersion 3. Perspectives de l’étude de l’interaction arbres -prédateurs pré-dispersion

Page 108 - Publications

- Article 1 : The ecology of predispersal insect herbivory on tree reproductive structures in natural forest ecosystems - Article 2 : Spatial and temporal patterns of a pulsed resource dynamically drive the distribution of specialist herbivores - Article 3 : Seed predation-induced Allee effects, seed dispersal and masting jointly drive the diversity of seed sources during population expansion

Page 110 - Bibliographie

Page 140 - Remerciements

INTRODUCTION

INTRODUCTION Contexte et enjeux de la thèse

1. Les interactions plantes-insectes------2 1.1. Deux groupes d’organismes majeurs au sein du vivant ------2 1.2. Nature des interactions plantes - insectes herbivores ------2 1.3. Diversité des insectes herbivores : présentation des différentes guildes------4 1.4. Conséquences de l’herbivorie des insectes dans les populations de plantes ------6 2. Écologie de la prédation des graines avant dispersion ------7 2.1. Les graines comme ressource ------7 2.2. Prédation avant et après la dispersion des graines par les insectes ------7 2.3. Mécanismes d’interactions plantes -insectes pendant la phase de pré-dispersion ------8 2.4. Impacts de la prédation pré-dispersion des graines sur les plantes ------12 2.4.1. Impacts écologiques de la prédation des graines ...... 12 2.4.2. Impacts évolutifs de la prédation des graines ...... 13 2.5. Conclusions sur les impacts et les enjeux des interactions plantes-prédateurs de graines ------14 3. Objectifs et démarche de la thèse ------16 3.1. Cadre conceptuel et axes de recherche------16 3.2. Structure de la thèse ------18

INTRODUCTION

FIGURE 1.1. Représentation schématique de la répartition des insectes et des plantes au sein de la biodiversité. Les nombres concernent uniquement les espèces décrites à l’heure actuelle . (a) Nombre d’ espèces vivantes de plantes, d’animaux , de champignons, de procaryotes et de protozoaires décrites. On constate la dominance des plantes et des espèces d’insectes. (b) Nombre de végétaux. Les angiospermes (plantes à fleurs) constituent la plus large proportion de diversité de plantes. (c) Nombre d’ insectes où les 7 principaux ordres d’insectes sont détaillés (Coléoptères, Hyménoptères, Lépidoptères, Diptères, Hémiptères, Orthoptères et Thysanoptères). Les insectes herbivores représentent environ 90% de toutes les espèces d’insectes décrites . Adaptation de la figure tirée de Price 2002 .

INTRODUCTION

1. Les interactions plantes-insectes

1.1. Deux groupes d’organismes majeurs au sein du vivant

La biodiversité est un vaste sujet de recherche et d’applications en écologie, et les interactions qui se mettent en place entre les espèces d’un écosystème en sont des composantes clés sur le plan écologique, évolutif et fonctionnel (Maron, Baer, and Angert 2014) . Ces interactions régissent en grande partie les dynamiques de répartition spatiale et temporelle des organismes dans leur environnement (Case et al. 2005; Holt and Keitt 2005). Parmi ces interactions interspécifiques, celles qui sont en jeu entre les plantes et les insectes représentent un enjeu écologique considérable, étant donnée la part très importante qu’occupent ces deux groupes d’organismes dans le monde vivant (figure 1.1 ). La classe des insectes prédomine largement sur tous les autres groupes en nombre d’espèces connues, comprenant une trentaine d’ordres différents ( figure 1.1 (c)). Les insectes renferment près des trois-quarts des espèces animales de la planète, et on estime même à 30 millions le nombre d’espèces d’insectes qui restent à découvrir (Harrington and Stork 1995; Sauvion et al. 2013) . Les végétaux forment la deuxième classe la plus importante en nombre d’espèces, soit environ 415 0000 décrites (Bachman, Nic Lughadha, and Rivers 2018) , mais ils représentent la plus forte biomasse sur Terre. Néanmoins, les plantes forment le groupe d’organismes le plus important en terme de biomasse avec près de 450 Gt C, soit environ 82.54 % de la biomasse du vivant (Bar-On, Phillips, and Milo 2018) . Par ailleurs, si on considère que la biodiversité ne se réduit pas au nombre d’espèces mais qu’elle intègre également la diversité au sein des espèces telles que la diversité génétique intra- et inter-populations, on comprend pourquoi les interactions entre plantes et insectes jouent un rôle prépondérant dans le fonctionnement des écosystèmes, et par conséquent pour la biodiversité et le fonctionnement de la biosphère (Speight, Hunter, and Watt 1999; Stam et al. 2014) .

1.2. Nature des interactions plantes - insectes herbivores

Les organismes herbivores consomment du tissu végétal vivant. Parmi eux, les insectes diffèrent des mammifères en raison de leurs effectifs plus importants, leurs petites tailles, leurs durées de vie et leurs cycles biologiques plus courts, et par le fait qu’ils présentent généralement un niveau d’association plus intime avec leurs plantes -hôtes (Strauss, and Zangerl 2002) . Ces caractéristiques les prédisposent à des taux d’adaptation plus rapide et à une plus forte spécialisation (Strauss, and Zangerl 2002). Cohabitant depuis environ 100 millions d’années, les plantes et les insectes ont pu co -évoluer et générer un large panel d’interactions, soit délétères soit bénéfiques pour la plante , qui se traduisent par des relations riches et complexes (Stotz, Kroymann, and Mitchell-Olds 1999) .

On distingue d’abord les relations mutualistes, qui se traduisent par des interactions positives entre les protagonistes et qui montrent un bénéfice mutuel pour la reproduction et la survie de chacun. Les insectes mutualistes incluent majoritairement des insectes participant à la pollinisation et/ou à la dispersion des graines, impliquant parfois une relation obligatoire entre plantes et insectes, ce qui leur confère un rôle crucial pour la reproduction et la dispersion de plantes (Holland and Bronstein 2008) . Par exemple, une fécondation croisée de plantes peut être facilitée par des fourmis en recherche de nectar (Potts et al. 2010).

INTRODUCTION

On distingue également les relations antagonistes, qui se traduisent par des interactions négatives entre les protagonistes. Les insectes antagonistes des plantes incluent en grande majorité les insectes herbivores, ou phytophages, c’est -à-dire des insectes qui consomment partiellement ou entièrement les végétaux. Cela implique une grande diversité d’interactions plantes -insectes qui diffèrent dans leurs durées et dans le fait qu’elles induisent ou non la mortalité des plantes-hôtes. Dans tous les cas, l’alimentation des insectes occasionne des dégâts aux tissus végétaux qui peuvent affecter la physiologie et le développement des plantes (e.g. altérations de fonctions biologiques et du succès reproducteur, ou déclenchement de dynamiques de dépérissement voire de mortalité dans les populations de plantes-hôtes). Ces relations antagonistes font partie des moteurs clés de la diversification des plantes et des insectes, qui résulte d’une course évolutive maximisant d’une part la capacité d’exploitation des ressources disponibles sur les plantes et minimisant l’exposition ou la sensibilité aux attaques d’insectes d’autre part (Speight, Hunter, and Watt 1999) . Sur le plan phylogénétique, les pressions sélectives réciproques exercées par les plantes et les insectes semblent effectivement liées à des taux de spéciation importants dans les deux groupes (Winkler and Mitter 2008). Les plantes ont évolué vers des stratégies permettant la réduction de leur appétence et de leur digestibilité ou l’augmentation de leur toxicité. Elles incluent des défenses mécaniques ( e.g. épines, poils urticants, feuilles riches en silice) et des défenses chimiques ( e.g. phénols, terpènes, alcaloïdes). Également, les substances chimiques volatiles émises par les plantes lors d’une attaque peuvent indirectement attirer les ennemis naturels de l’insecte. Ainsi, ces mécanismes de protection sont attendus pour conférer aux plantes une résistance durable (Howe and Jander 2008) . Les insectes ont également évolué vers des stratégies contournant les mécanismes de défense de leurs hôtes, qui optimisent par exemple la synchronie phénologique (van Asch and Visser 2007) ou l’évitement des toxines produites par les plantes (Heckel 2018) . Il est cependant intéressant de garder à l’esprit que les interactions plantes-insectes ne sont pas des résultats évolutifs figés, et que la diversité des conditions locales et la diversité intra-spécifique des deux partenaires impliqués sont deux sources de variation des résultats de ces interactions, dans l’espace et dans le temps. L’intervention des changements globaux dans la modification des composantes biotiques et abiotiques de ces systèmes d’interact ions (réchauffement climatique et invasions biologiques par exemple) nous poussent plus que jamais à s’interroger sur le caractère dynamique des interactions plantes -insectes.

Dans ce travail, on s’intéress e plus spécifiquement aux interactions antagonistes entre les plantes et les insectes herbivores. Dans la plupart des cas d’herbivorie, la plante n’est pas entièrement consommée, seules certaines parties le sont (feuilles, fruits, racines, graines…) et de manière sélective. La nature et l’intensité des dégâts causés varient selon les espèces d’insectes et de plantes, la durée (ou fréquence) de la pression d’herbivorie , le stade de développement des plantes ciblées (graines, plantules, plantes matures), mais également selon les conditions locales du milieu telles que le climat et la structure de la population de plantes (Marquis 1992; Neely and Manion 1991) . L’herbivorie peut générer des interactions de type « proie-prédateur » si c’est une graine ou une plantule qui est consommée par un insecte car cela conduit directement à l’élimination d’un individu dans la population de plantes. On considère en revanche des interactions de type « hôte-parasite » si la consommation des parties ou organes de plantes matures n’induit pas la mort directe d’un individu à court terme (Herrera and Pellmyr 2002; Linhart 1991) . Ainsi, les conséquences démographiques et évolutives de l’herbivorie pour la plante diffèrent selon que l’insecte affecte la survie ou la reproduction ou qu’il ne prélève qu’une partie de s tissus de la plante (Hulme 1998) . Pour simplifier le texte de ce manuscrit, on utilisera dorénavant le terme ‘insecte’ pour désigner les insectes herbivores, d’une manière générale.

INTRODUCTION

1.3. Diversité des insectes herbivores : présentation des différentes guildes

Les insectes généralistes ( i.e. polyphages) se nourrissent sur des hôtes de différentes familles, et sont généralement plus sensibles aux mécanismes de défense de la plante. Les insectes spécialistes (i.e. monophages et oligophages) exploitent une ou quelques hôtes du même genre ou de la même famille (Howe and Jander 2008) , utilisant parfois la séquestration de composés chimiques émis par la plante pour leur propre défense (Stam et al. 2014) ou le recrutement de congénères par voie phéromonale afin de faciliter l'exploitation de leur hôte (Blomquist et al. 2010) . La composition et la dynamique des communautés d'insectes sont donc largement influencées par les traits des végétaux liés au métabolisme secondaire, à la biomasse , à l’ architecture de la plante, à la morphologie du feuillage, et à la valeur nutritionnelle de la plante (Stam et al. 2014) . Les insectes utilisent des stratégies alimentaires différentes pour obtenir les nutriments nécessaires à leur développement. Bien que les insectes phytophages occasionnent des dégâts aux tissus végétaux, la quantité et la qualité des dégâts varient considérablement selon les guildes trophiques (tableau 1.1 ). Les insectes « endophytes » se nourrissent à l’intérieur de la plante ( i.e. via des galeries dans les réseaux, la tige, pouvant former des galles) et des insectes dits « exophytes » se nourrissent à l’extérieur de la plante ( e.g. sur les bourgeons, les fleurs, les feuilles, les tiges). La majorité des guildes (rhizophages, cambiophages, foreurs, piqueurs-suceurs, phyllophages) ont des relations de type « hôte-parasite » avec leurs plantes-hôtes (tableau 1.1 ). En revanche la guilde des insectes des structures reproductrices montre également des relations de type « proie-prédateur » car ils sont spécialisés sur les graines en croissance ou matures.

INTRODUCTION

Structures consommées Type de relation Guilde Stade de développement de Exemples de dégâts associés Exemples Endo/Exophytes l’insecte

Lépidoptères : vers gris de Noctuelles Direct: dégâts racinaires (Noctuidae ); Coléoptères: Hanneton commun Hôte -parasite -Consommation des racines Insectes Indirect: déficit hydrique, retard du Melolontha melolontha au stade larvaire Endophytes et -Majoritairement stades rhizophages développement, avortement (fleurs, fruits), (polyphage), larves de chrysomèles Exophytes larvaires sensibilité aux déracinements, collet abimé. (Chrysomelidae) ; Diptères: larve de Tipule des prairies Tipula paludosa (polyphage)

Coléoptères : Charançon du palmier -Consommation des tissus du Direct: destruction des tissus conducteurs Rhynchophorus ferrugineus , Scolyte du pin Insectes bois vivant ou mort Indirect: perturbations du système Hôte -parasite ponderosa Dendroctonus ponderosae , Lucane cambiophages et -Majoritairement stades vasculaire, fragilisation des tiges et branches. Endophytes cerf -volant Lucanus cervus ; Lépidoptères: foreurs larvaires (association possible Porte d’entrée aux micro -organismes Foreur des tiges de canne à sucre Eldana avec des champignons) pathogènes saccharina

Direct : déformations de tissus, brûlures et -Consommation de la sève et nécroses Hémiptères: Puceron lanigère du peuplier des tissus mous Insectes Hôte -parasite Indirect: affaiblissement, baisse de la Phloeomyzus passerinii , Cicadelle (polyphage) -Adultes et stades larvaires piqueurs -suceurs Exophytes photosynthèse, défoliation. Porte d’entrée aux Euscelidius variegatus , Miride du cacaoyer (souvent porteurs de bactéries micro -organismes pathogènes Sahlbergella singularis et virus)

Orthoptères: Criquet pélerin (polyphage), Direct: dégâts foliaires - défoliation Schistocerca gregari ;Lépidopètres : Bombyx Hôte -parasite -Consommation de feuilles Insectes Indirect: baisse de la surface foliaire et de la Lymantria dispar sur chêne , Mineuse de la Exophytes et par broyage phyllophages photosynthèse, affaiblissement, perte de tomate, Tuta asboluta ; Piéride du choux, Pieris endophytes -Adultes et stades larvaires croissance, mortalité brassicae , Hyménoptères: Tenthrède du pin, Diprion pini

-Consommation des Diptères : Moucheron asiatique, Drosophila structures reproductrice, i.e. Direct: incapacité de produire des graines, suzuk ii ; Hyménoptères: Megastigmus spp. sur Proie -prédateur et Insectes des pièces florales (étamines et réduction du nombre de graines disponibles Conifères ; Coléoptères : Balanin du chêne, Hôte -parasite structures ovaires, nectar), graines pour la régénération Curculio elephas ; Bruche du haricot, Endophytes et reproductrices (mature ou en croissance) et Indirect: limitation de la reproduction Acanthoscelides obtectus ; Cétoine Dorée Exophytes tissus du fruit ou du cône sexuée, réduction du succès reproducteur (polyphage), Cetonia aurata , Méligè the, - Adultes et stades larvaires Meligethes aeneus sur les anthères du colza,

TABLEAU 1.1. Présentation des guildes d’insectes herbivores, classées suivant leurs principales cara ctéristiques et présentation de dégâts associés à la plante (non-exhaustifs). Exemples d’espèces référencées.

INTRODUCTION

1.4. Conséquences de l’herbivorie des insectes dans les populations de plantes

Les insectes peuvent affecter les populations de plantes à tous les niveaux d’organisation biologique (i.e. génétique, individuel, populationnel, communauté et écosystème). Aujourd’hui, il est admis que la compréhension des interactions plantes-insectes repose sur la connaissance des nombreux facteurs ( e.g. biochimiques, physiologiques, génétiques, comportementaux, environnementaux) qui régissent l’ abondance et la distribution des différentes espèces en interaction (Maron, Baer, and Angert 2014), alors qu’on a longtemps considéré que les plantes avaient un impact plus fort sur les insectes que les insectes n’en avaient sur les plantes (Crawley 1989) . La pression des insectes peut être relativement élevée sur les communautés végétales et l’altération de la croissance et la reproduction des plantes peut impacter significativement les distributions et les compositions d’espèces végétales, ainsi que leurs interactions (Coley 1983; Maron, Baer, and Angert 2014) . Ces fortes pressions d’herbivorie ont notamment motivé les recherches sur les options de lutte biologique et de lutte chimique contre les insectes ou encore sur la sélection variétale de plantes plus résistantes aux attaques d’insectes . Les dégâts des insectes sur les plantes peuvent être directs ou indirects. Les dégâts directs correspondent à l’altération ou la disparition d’une ou plusieurs parties de la plante et de leur fonction biologique, que ce soient des organes ( e.g. racines, tiges, feuilles, fleurs et fruits) ou des réseaux ( e.g. tissus conducteurs de sève). Les dégâts indirects résultent de facteurs aggravants ultérieurs à l’herbivorie comme (1) des réactions physiologiques de la plante ( e.g. nécrose, déformation, avortement d’organes, formation de galles) ; (2) des altérations du fonctionnement de mécanismes physiologiques, e.g. capacité photosynthétique (Mattson and Addy 1975; Zangerl et al. 2002) , des capacités reproductrices (Quesada, Bollman, and Stephenson 1995) , de la croissance végétative (Meyer 1998) ; (3) le développement de micro-organismes exploitant également les plantes (e.g. phytopathogènes, saprophytes ou épiphytes, nématodes) (Paine, Raffa, and Harrington 1997; Pointeau et al. 2011) . Ainsi, l'im pact global de l’herbivorie sur un individu ou à l’échelle de la population de plantes dépend de la fréquence et de l’intensité de ces effets directs et indirects, et de leurs interactions. La taille des populations d’insectes est également une composante importante de la pression d’herbivorie et de ses conséquences. Les populations d'insectes peuvent être labiles, présentant des transitions de phases de faible densité (endémie), durant lesquelles ils attaquent un nombre limité de plantes-hôtes, vers des phases à forte densité (épidémie ou pullulation) au cours desquelles ils attaquent massivement un grand nombre de plantes (Goggin 2007; Kanat, Alma, and Sivrikaya 2005; Kausrud et al. 2012) . A l’échelle individuelle de la plante, il peut exister un effet de seu il démographique que les populations d’insectes doivent atteindre pour pouvoir se développer avec succès et dépasser les mécanismes de défense de la plante (Fahse and Heurich 2011). Cette thèse est centrée sur la guilde des insectes des structures reproductrices, en particulier sur les conséquences de la prédation des graines sur le succès reproducteur et des composantes de la dynamique des populations de plantes. Plus spécifiquement, on s’ intéressera d’une part , à la façon dont la biologie de l’insecte et de la plante font varier l’intensité de l’interaction dans l’espace et dans le temps, et d’autre part, aux conséquences démographiques et évolutives de cette variation pour la population hôte. Le cadre conceptuel de ces travaux est étayé dans la section qui suit.

INTRODUCTION

2. Écologie de la prédation des graines avant dispersion

Cette section est dédiée aux enjeux et aux problématiques liés la prédation des graines avant leur dispersion. Une partie de ces éléments de réflexion a été publiée dans un article de revue au cours de cette thèse: Article 1 - Thomas Boivin, Violette Doublet & Jean-Noël Candau (2019). The ecology of predispersal insect herbivory on tree reproductive structures in natural forest ecosystems. Insect Science 26, 182 –198

2.1. Les graines comme ressource

Les graines sont des organes qui assurent des fonctions essentielles pour la démographie des populations de plantes, assurant le succès reproducteur des plantes adultes, la croissance locale d’une population , et la dispersion d’individus vers des sites plus ou moins distants des parents. Ainsi, la consommation de ces organes par les insectes a des implications potentiellement importantes pour les populations de plantes sur le plan dynamique, génétique et évolutif (Boivin, Doublet, and Candau 2019; Kolb, Ehrlén, and Eriksson 2007; Zhang, Drummond, and Hartke 1997) . Au cours du développement des graines, les plantes investissent une partie substantielle de leurs ressources dans les tissus reproducteurs pour soutenir à la fois l'embryogenèse et les processus de germination. Cet investissement fait d’une graine et de ses tissus une source nutritive particulièrement riche. Contrairement aux autres organes, les graines contiennent très peu d’eau, et sont, de fait , très concentrées en éléments nutritifs. Plus riches en protéines et en hydrates de carbones que tout autre organe , les graines forment donc des cibles d’intérêt pour un grand nombre d’espèces d’ insectes (Jordano 2000) . Les graines forment des ressources généralement agrégées dans l’espace , pouvant atteindre des abondances locales très élevées, mais qui ne sont souvent disponibles que pour une courte durée en raison du caractère saisonnier des évènements de reproduction (Hulme and Benkman 2002) . En particulier, un grand nombre de plantes pérennes présentent de fortes variations annuelles du niveau de fructification, synchronisées à l’échelle de la population, c’est ce qu’on appelle le phénomène de masting (Kelly 1994; Silvertown 1980). Ces alternances de fructification massives et faibles (voire nulles) dépendent de l’interaction de multiples facteurs climatiques, démographiques (densité et structure de la population végétale) et individuels (succès de floraison et de pollinisation). Elles confèrent donc un caractère variable, imprévisible et éphémère à la disponibilité en ressources pour les insectes qui les consomment (Crawley 2014) . Enfin, protégeant ces ressources hautement nutritives, des défenses physiques (structures rigides : cônes ou fruits à coque, épines) et chimiques sont souvent investies par les plantes dans les structures reproductrices qui constituent également des défis pour les prédateurs (Bell 1978; Janzen 1971) . 2.2. Prédation avant et après la dispersion des graines par les insectes

Une distinction est généralement faite entre les insectes qui se nourrissent des graines avant leur dispersion sur la plante-mère, et ceux qui se nourrissent des graines une fois dispersées et dissociées de leurs plantes-mères. On emploie pour cela les termes prédation pré-dispersion (ou prédation avant dispersion) et prédation post-dispersion pour différencier ces deux périodes d’attaques d’insectes . Les insectes constituent le groupe d’organismes le plus important dans la prédation pré-dispersion des graines (Crawley 2014; Janzen 1971; Turgeon, Roques, and Groot 1994) . Parmi eux, on retrouve notamment des insectes des principaux ordres : Coléoptères, Diptères, Hyménoptères et Lépidoptères

INTRODUCTION

(voir tableau 1.2 ). Le succès des insectes dans l’utilisation de cette niche repose notamment sur leur fort potentiel de reproduction et leur flexibilité évolutive. De fait, ils ont un cycle de vie synchronisé avec la disponibilité éphémère des graines sur leur plante hôte (Harman 1999; Rouault et al. 2004) . La sélection peut être particulièrement forte pour synchroniser ce cycle avec le stade cible de la plante hôte lorsque l'oviposition et le développement larvaire se déroulent dans des structures reproductrices immatures (Boivin et al. 2015; Harman 1999) , et la dépendance du développement à un seul organe ou tissu végétal est un facteur majeur de spécialisation écologique (Gaston, Duncan, and Valladeres 1992). Cela peut expliquer pourquoi les prédateurs de graines pré-dispersion sont presque exclusivement des espèces univoltines (une seule génération par an) et spécialistes (Crawley 2014) . Les espèces multivoltines (plusieurs générations par an) semblent moins synchrones avec les pics d'occurrence des fructifications sur la plante, elles peuvent également exploiter les graines en phase post-dispersion (Hulme 1998; van Klinken and White 2014; Lewis and Gripenberg 2008) . Une spécialisation écologique forte pour un hôte particulier peut entraîner la perte de la variation génétique pour la capacité à utiliser d'autres hôtes, ce qui peut contraindre irréversiblement les spécialistes à une gamme restreinte d'espèces de plantes-hôtes relativement proches phylogénétiquement (Auger- Rozenberg et al. 2006) . Comme de nombreux herbivores, les insectes prédateurs de graines montrent des adaptations biochimiques pour contourner les effets délétères des toxines produites spécifiquement dans ces structures , ce qui explique d’ailleurs pourquoi une majorité de ces espèces d’insectes sont des spécialistes (Hulme and Benkman 2002) . Les insectes prédateurs des graines qui occupent la niche post-dispersion partagent souvent des habitudes généralistes puisque les graines sont souvent moins facilement détectables une fois dispersées, irrégulièrement réparties dans l’espace et en faible densité (Hulme and Benkman 2002) . Ils partagent cette niche avec une plus grande diversité d’animaux (oiseaux, mammifères, etc.) et la composition des communautés de ces prédateurs varie considérablement entre les écosystèmes (Hulme and Benkman 2002) . Bien que la niche post-dispersion ne soit pas principalement occupée par des insectes, ceux-ci peuvent toutefois induire à eux seuls des destructions de graines conséquentes, notamment en ce qui concerne les fourmis, les charançons ou les bruches (Crawley 1989; Hulme 1998; van Klinken and White 2014) . Dans le cadre de cette thèse, on se concentre exclusivement sur l’étude de la prédation pré- dispersion par les insectes. De fait, les termes « prédation », « prédation des graines » et « prédateurs de graines » employés ci-après ne désigneront que la prédation pré-dispersion par les insectes.

2.3. Mécanismes d’interact ions plantes-insectes pendant la phase de pré-dispersion

Les graines se développent au sein de structures reproductrices plus ou moins complexes ( e.g. , les fruits, les cônes), dont les tissus peuvent être ciblés plus ou moins spécifiquement par une grande diversité d’espèces d’insectes. Selon les tissus végétaux consommés, les communautés d’insectes se répartissent en guildes trophiques, présentées dans le tableau 1.2 et la figure 1.2. On distingue les guildes floricoles, conophages, frugivores et conospermatophages puis enfin les séminiphages qui regroupent ici les guildes séminiphages internes et séminiphages externes (Boivin, Doublet, and Candau 2019) . La structure parfois complexe des organes reproducteurs et le temps nécessaire à leur développement est probablement à l’origine d’une telle diversification des communautés d’insectes qui les consomment (Boivin and Auger-Rozenberg 2016) . On peut noter qu’il existe deux guildes qui ne consomment pas directement les graines, soit parce qu’elles attaquent un stade précoce de développement des structures reproductrices (floricoles), soit parce qu’elles ne consomment que les

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tissus environnant les graines (conophages). Ce tableau synthétique montre en quoi la consommation des structures reproductrices par les insectes peut affecter la quantité de graines disponibles pour la régénération de plusieurs façons, possiblement cumulatives, selon les guildes impliquées. Dans certains cas, la consommation partielle ou totale des réserves destinées à l’embryon réduit le potentiel de germination et de développement précoce des plantules. Dans certains cas, la consommation de l'embryon de la graine rend impossible toute germination. Outre la consommation directe des graines, les attaques de ces insectes peuvent également conduire à : (1) l'avortement des structures porteuses de graines, (2) la non-libération des graines à cause d’écoulements de résine ou de la fusion de l’ovule avec les écailles, (3) l'introduction d'agents pathogènes pour les plantes (tableau 1.2 ). Au cours de la phase de pré-dispersion, les interactions étroites entre les insectes spécialistes des structures reproductrices et leurs plantes-hôtes sont à l’origine de processus écologiques et évolutifs clés chez les insectes. Notamment, les guildes d’insectes exploitant cette niche écologique ont évolué vers des stratégies de contournement des contraintes liées à l’hétérogénéité spatio -temporelle de la disponibilité en graines. La diapause est une période d'arrêt du développement, reconnue comme une réponse adaptative des insectes aux variations climatiques saisonnières et aux variations de disponibilité en ressources dans l’environnement (Danks et al. 1987). Dès lors que la disponibilité des ressources semble imprévisible avec de fortes fluctuations spatiales ou inter-annuelles, un certain nombre d’espèces d’ insectes a évolué vers une prolongation de leur cycle de vie en augmentant la durée de la diapause, ce qui leur permet d’éviter les années où la disponibilité des ressources est faible (Hanski 1988) . La diapause prolongée peut se traduire au minimum par une année supplémentaire d’arrêt du cycle pour une fraction d'une cohorte larvaire, mais on observe souvent un cycle interrompu sur plusieurs années consécutives avec des proportions décroissantes au cours du temps (Annila 1982; Hanski 1988; Pélisson et al. 2013) ou plus rarement un patron bimodal (Suez et al. 2013) . L'échelle spatiale à laquelle la synchronisation des structures reproductrices réduit efficacement leur prédation dépend de la mobilité relative des prédateurs (Satake and Bjørnstad 2004) . En cas d’absence de ressources, la colonisation de nouveaux territoires par les insectes repose sur des vols actifs ou passifs de dispersion à longue distance, tandis que la recherche de structures reproductrices dispersées à l’échelle locale implique des vols actifs de courte distance (Liebhold and Tobin 2008; Turgeon, Roques, and Groot 1994) . La biologie reproductive des plantes-hôtes peut également jouer un rôle clé dans le choix de l'hôte par les insectes. Par exemple, chez la plupart des angiospermes et certains gymnospermes, l’accumulation des tissus de réserves se déroule une fois que l’ovule de la graine est fécondé par le pollen (Owens and Blake 1985; Singh 1978) . Le succès de la prédation des graines dépe nd donc d’une part du succès de pollinisation et de fécondation, et de la capacité du prédateur à trouver les ovules fécondés pour y pondre ses œufs d’autre part . Chez d’ autres gymnospermes comme les cycadales et les conifères, le stockage de réserves peut commencer avant la fécondation. Les tissus de réserve mis en place avorteront en l'absence de fécondation, ce qui résulte en une graine formée mais vide (Owens and Blake 1985). Certains Hyménoptères spécialistes des graines sont capables de manipuler l'ontogenèse des graines non fécondées en inhibant les processus d’avortement et stimulant les processus d’ accumulation des réserves dans les ovules comme s’ils avaient été fécondés (von Aderkas et al. 2005) .

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Guilde des insectes Structures consommées prédateurs des Cycle de vie Stade de développement de Impact sur la production de graines Ordres représentatifs et Références structures l’insecte reproductrices

Consommation des Hôte -parasite Coléoptères, Lépidoptères, Thysanoptères inflorescences Floricoles Endophytes et Pas de production possible (Alford 2008; Delplanque 1998; Mitchell 1981;

Exophytes Roqu es and El Alaoui El Fels 2005) -Adultes et stades larvaires

Consommation des tissus connexes à la graine mais pas Coléoptères, Lépidoptères, Diptères, Pas de production possible Conophages (sur Hôte -parasite la graine elle -même ( i.e. Hémiptères (avortement ou chute prématurée de la Conifères uniquement) Endophytes bractées, écailles) (Roq ues and El Alaoui El Fels 2005; Roques structure, voir empêchement de la libération) 1983; Turgeon, Ro ques, and Groot 1994) -Ad ultes et stades larvaires

Consommation de la graine Coléoptères, Lépidoptères, Diptères, uniquement (mature ou en Hémiptères, Hyménoptères Proie -prédateur croissance) Empêche le développement, la maturation (Turgeon, Roques, and Groot 1994 ; Pélisson et Séminiphages Endophytes et et la libération des graines de la structure al. 2013 ; Battisti et al. 1999; Bonal, Muñoz, and (prédateurs de graines) Exophytes - Adultes et stades larvaires reproductrice Díaz 2007; Lesieur et al. 2014; Ramírez and Traveset 2010; Roques 1983; Xia, Sun, and Liu 2013)

Consommation des fruits pour les angiospermes Frugivores (sur Coléoptères, Lépidoptères, Diptères Proie -prédateur Empêche l e développement, la maturation Angiospermes) et Consommation des bractées (Derbel et al. 2007; Ramírez and Traveset 2010; Hôte -parasite et la libération des graines de la structure Conospermatophages et tissus connexes à la graine Roques and El Alaoui El Fels 2005; Roques Endophytes reproductrice, transmission de pathogènes (sur C onifères) pour les conospermatophages 1983; Turgeon, Roques, and Groot 1994)

-Adultes et stades larvaires

TABLEAU 1.2. Présentation des guildes d’insecte s consommateurs des structures reproductrices, classées suivant leurs principales caractéristiques.

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FIGURE 1.2. Présentation d’insectes des structures reproductrices appartenant à chaque guilde décrite dans le tableau 1.2. (a) Les insectes floricoles : 1 et 2. Epinotia nigricana (Lepidoptera) et dégâts associés, 3. Dorystomus taeniatus (Coleoptera) et 4. Holcogaster fibulata (Hemiptera) ; (b) les insectes conophages : 5. Contarinia sp. (Diptera), 6. Gelechia senticetella (Lepidotera) et 7. Gonocerus juniperi (Hemiptera) ; (c) les insectes conospermatophages et frugivores : 8. et 9. Pissodes validirostris (Coleoptera) et dégâts associés, 10 . Ernobius abietis (Coleoptera), 11 . Dioryctria abietella (Lepidotera) et (d) les insectes séminiphages : 12 . Megastigmus pistaciae (Hymenoptera), 13 . larve de Curculio elephas (Coleoptera) et 14 . Leptoglossus occidentalis (Hemiptera).

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2.4. Impacts de la prédation pré-dispersion des graines sur les plantes

On a montré dans la section 2.3 comment les guildes associées aux structures reproductrices peuvent impacter la production de graines selon différentes voies, que ce soit par une consommation directe des graines, par une altération du développement des structures porteuses de graines ou par une incapacité à libérer les graines. C’est pourquoi ce type d’ herbivorie a généré une abondante littérature sur ses impacts sur la performance, la dynamique et l’évolution des populations de plantes (Boivin, Doublet, and Candau 2019; Kolb, Ehrlén, and Eriksson 2007; Zhang, Drummond, and Hartke 1997) . Ces impacts sont développés dans les sections 2.4.1 et 2.4.2 suivantes. 2.4.1. Impacts écologiques de la prédation des graines

La prédation pré-dispersion des graines modifie la pluie de graines, c’est -à-dire les graines relâchées par les plantes-mères, à la fois quantitativement et qualitativement (Crawley 2014; Hulme and Benkman 2002; Janzen 1971; Turgeon, Roques, and Groot 1994) . Elle peut donc impacter directement le succès de recrutement des semis et le taux de croissance des populations de plantes (Kolb, Ehrlén, and Eriksson 2007; Maron and Crone 2006) . L’existence d’une corrélation positive entre production de graines et recrutement des semis et plantules chez les plantes pérennes semble d’ailleurs indiquer que les prédateurs de graines pourraient directement influencer la démographie des plantes (Crawley 2014; Crawley and Long 1995; Lewis and Gripenberg 2008; Louda and Potvin 1995).Toutefois, la prédation pourrait aussi favoriser la survie des plantules en réduisant la compétition intraspécifique après la germination (Halpern and Underwood 2006) . Par ailleurs, la coexistence de nombreuses espèces végétales dans un même habitat peut être effectivement maintenue par des variations temporelles et/ou spatiales de l'impact des prédateurs qui empêchent l'exclusion compétitive de certaines espèces de plantes entre elles (Hulme 1996) . Il est attendu que la prédation des graines n’ impacte que significativement la dynamique des plantes dans certaines situations. Premièrement, la prédation limite la densité des plantes seulement si le recrutement des plantules est limité par la quantité de graines disponibles et non pas par des effets de microsites (Kolb, Ehrlén, and Eriksson 2007; Maron and Crone 2006; Turnbull, Crawley, and Rees 2000). Si les effets de microsites constituent une limite au recrutement, alors l’ajout de graines supplémentaires n’a ura pas d’impact sur la densité des plantules recrutées (Clark et al. 2007) . Deuxièmement, le cycle de vie des plantes peut compenser les pertes de graines et limiter leurs conséquences démographiques . C’est le cas des plantes qui combinent reproduction sexuée et asexuée (e.g. , régénération végétative) ou qui produisent des banques de graines importantes et persistantes dans le sol (Maron and Crone 2006) . Certaines plantes herbacées ont des banques de graines faibles voire quasi nulles, suggérant que la prédation est à même de réduire le taux de croissance de leurs populations (Maron and Crone 2006) . L'évaluation d’une limitation de la dynamique des plantes par des effets microsites ou par la quantité de graines a souffert d'un manque d'études expérimentales combinant simultanément ajout de graines, perturbation et exclusion des prédateurs (Hulme and Benkman 2002) . Cependant, la limitation par le nombre de graines est apparue plus importante chez les plantes (1) dont la production de graines est importante, i.e. les arbres, (2) dont le microsite est perturbé ou (3) dont la banque de graines est de courte durée, i.e. les herbacées (Clark et al. 2007) . Les meilleures méthodes de quantification des impacts de la prédation des graines sur la dynamique des plantes combinent expérimentation et modélisation (Kolb, Ehrlén, and Eriksson 2007) . En effet,

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plusieurs études expérimentales ont pu être conduites sur des plantes ayant un temps de génération suffisamment court pour évaluer quantitativement l’impact démographique de la prédation sur ces populations. Enfin pour projeter cet impact sur le taux de croissance des populations de plantes, nombre d’études ont utilisé des modèles de dynamique de populations incluant les évènements de natalité et de mortalité en lien avec l’he rbivorie des graines (Kolb, Ehrlén, and Eriksson 2007) . Deux types de modèles sont communément utilisés dans ce contexte : les modèles matriciels de population (en anglais matrix projection models ) et/ou des modèles de projections intégraux (en anglais integral projection models ). En revanche, l’appui expérimental de telles méthodes s’avère difficile, voire impossible, pour les plantes pérennes à longue durée de vie, au cycle de vie complexe et aux banques de graines importantes. Globalement, il ressort de tous ces travaux que l’impact de la prédation des graines ne peut se résumer aux seules quantités de graines consommées par les insectes dans une population de plantes. Les populations de plantes-hôtes sont susceptibles de répondre de façons complexe et variée à de la prédation pré-dispersion. Pulido and Díaz 2005 ont démontré l'absence d'effets d'une prédation de graines à 10-30 % sur la dynamique de régénération du chêne vert, Quercus ilex . Des résultats similaires ont été trouvés sur les effets de la prédation des graines par des vertébrés sur la régénération du pin sylvestre, Pinus sylvestris (Worthy, Law, and Hulme 2006) . Cependant, les taux de prédation de graines sont fréquemment élevés chez les plantes pérennes, pouvant atteindre dans certains cas plus de 80 % (Crawley 2014) . Il demeure un manque d'études portant sur les effets de telles amplitudes sur le recrutement des semis et plantules en raison des échelles spatio-temporelles requises rendant l’expérimentation difficile. 2.4.2. Impacts évolutifs de la prédation des graines

En affectant directement le succès reproducteur des plantes, les prédateurs des graines peuvent exercer une pression de sélection importante sur les traits héritables et liés à la reproduction des plantes (Hulme and Benkman 2002) . De nombreuses études ont analysé l’évolution de traits liés à la reproduction dès lors que les prédateurs diminuent la production de graines chez des individus aux caractéristiques différentes (Kolb, Ehrlén, and Eriksson 2007) . Notamment, il a été démontré que des traits héréditaires tels que la taille des fleurs et fruits, la synchronisation et la phénologie de la floraison, les caractéristiques des inflorescences et la dynamique propre de la production de graines répondent à la sélection phénotypique par les prédateurs chez les plantes herbacées et pérennes (Brody 1997; Cariveau et al. 2004; Ehrlén 2015; Fenner et al. 2002; Janzen 1971; Rose, Louda, and Rees 2005; Strauss and Whittall 2006) . En revanche, peu d’études se sont intéressées à la pression de sélection sur l’avortement des structures reproductrices ou bien le sexe de la plante (Boivin, Doublet, and Candau 2019; Kolb, Ehrlén, and Eriksson 2007; Zhang, Drummond, and Hartke 1997). Ce type d’évolution des populations de plantes peut toutefois être limité par des compromis résultant de pressions de sélection antagonistes sur ces caractères reproductifs héréditaires, par exemple l'attrait simultané pour les prédateurs de graines et les pollinisateurs (Cariveau et al. 2004) . Les conflits entre les diverses pressions de sélection peuvent donc influencer les trajectoires évolutives globales. Néanmoins, on suggère qu’il devrait être possible de mesurer ces réponses aux pressions de sélection individuelles chez les plantes (Kolb, Ehrlén, and Eriksson 2007) .

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FIGURE 1.3. Variabilité inter-individuelle du taux de prédation de graines dans trois peuplements de différentes espèces de conifères par Megastigmus spp., insectes prédateurs de graines. Source : T. Boivin, communication personnelle.

On peut souligner également que peu d’études s’intéressent aux conséquences de la prédation des graines sur la structure génétique des populations de plantes. Pourtant, comme la prédation pré- dispersion éradique des individus, on peut envisager un certain nombre de conséquences sur la diversité génétique des populations de plantes. La prédation peut notamment conduire à des effets de dérive génétique lorsque la taille de la population de plantes est faible. L’intensité de prédation pré- dispersion présente généralement de fortes variations inter-individuelles, comme chez diverses espèces de conifères ( figure 1.3). Cela peut signifier des contributions individuelles variables à la pluie de graines à l’échelle locale . Ainsi, cela questionne sur l’influence possible de telles variations inter- individuelles sur la structure génétique locale, en particulier à travers une altération de la taille efficace de la population par une augmentation ou une diminution de la variance du succès reproducteur entre les arbres (Lefèvre et al. 2014) . Parmi les processus susceptibles d'influencer le succès reproducteur, on peut citer l’effet Allee, c’est -à-dire une diminution de la valeur sélective induite par une diminution de la taille de la population (Courchamp, Berec, and Gascoigne 2008; Stephens, Sutherland, and Freckleton 1999) . Cependant, il a été montré qu’un effet Allee peut limiter l’érosion de la diver sité génétique dans les populations en expansion (Roques et al. 2012) . L’occurrence d’effets Allee d’origine biotique peut alors questionner l’impact de la prédation des graines sur les dynamiques de populations de plantes-hôtes.

2.5. Conclusions sur les impacts et les enjeux des interactions plantes-prédateurs de graines

Les impacts de la prédation des graines sont donc pluriels et affectent à différents degrés et échelles les populations de plantes : survie et dispersion des graines, recrutement des plantules et dynamique de régénération naturelle (Hulme 1994; Louda, Potvin, and Collinge 1990) ; abondance, distribution des espèces de plantes et structure des écosystèmes (Crawley et al. 2013; Kitajima, and Foster 1999; Hulme 1997; Kollmann and Schill 1996) .Cependant, il apparaît d’après l’abondante littérature dédiée à ce sujet que la compréhension des conséquences évolutives et écologiques liées à la prédation pré- dispersion, demeure difficile et limitée . Elle est d’autant plus limitée que ce type d’herbivorie présente

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des variations spatio-temporelles aussi importantes que celles de la ressource ciblée, les graines. Pourtant la majorité des études se limitent à l’ estimation du nombre de graines prédatées, pour établir des proportions à l’échelle locale, qui ne restent à elles seules que peu informatives pour des projections démographiques et évolutives (Boivin, Doublet, and Candau 2019; Kolb, Ehrlén, and Eriksson 2007) . D’autre part, la considération des interactions entre la prédation pré-dispersion et d'autres sources de mortalité intervenant par exemple à des stades ultérieurs du développement des plantes (par exemple, la prédation post-dispersion des graines et des plantules) reste essentielle pour comprendre de façon intégrative les échecs ou les succès des processus de régénération dans les populations de plantes (Crawley 2014; Crawley and Long 1995; Kolb, Ehrlén, and Eriksson 2007; Sunyer et al. 2014) . En plus de ces impacts écologiques et évolutifs, la prédation des graines par les insectes est également porteuse d’ enjeux économiques et de conservation. En effet, les populations de plantes sont naturellement associées à des services écosystémiques et la prédation des graines peut représenter un risque important sur le plan économique (Boivin, Doublet, and Candau 2019; Kolb, Ehrlén, and Eriksson 2007) . La pression de prédation sur les graines peut par exemple réduire l'approvisionnement en semences de haute qualité à des fins ornementales, de reboisement, de boisement et de conservation lorsque les insectes exploitent des vergers à graines et des peuplements sélectionnés pour la qualité de leurs semences (Mangini, Duerr, and Taylor 2003; Turgeon, Roques, and Groot 1994) . Des recherches sont menées dans les vergers à graines d’arbres forestiers à travers le monde pour limiter les dégâts causés par les insectes prédateurs de graines et optimiser la productivité de ces structures (Löfstedt et al. 2012; Rosenberg, Nordlander, and Weslien 2015; Suckling et al. 2005) . Outre l’enjeu économique, d'importantes préoccupations ont été soulevées quant aux impacts potentiels des prédateurs de graines sur les espèces d'arbres menacées dont la régénération naturelle est très fortement contrainte par l’environnement abiotique (Guido and Roques 1996) . Des préoccupations similaires ont émergé plus récemment concernant l'impact potentiel de la prédation des graines sur l'adaptation des écosystèmes forestiers naturels au changement climatique, sur des stratégies d'adaptation telles que la migration assistée, et la limitation des capacités d’expansion des populations d’arbres en limite d’aire de répartition (Jameson, Trant, and Hermanutz 2014; Kroiss, Hillerislambers, and D’Amato 2015) . Globalement, les dynamiqu es d’occurrence des insectes prédateurs des graines, et leurs risques potentiellement associés, présentent des variations temporelles et spatiales importantes qui sont difficilement prévisibles. C’est le résultat des interactions complexes qui s’établissent entre la dynamique de la reproduction de la plante-hôte (par exemple, le succès de la pollinisation, la maturation des graines) et des populations d'insectes (par exemple, la phénologie, la diapause prolongée, la dispersion), et des facteurs exogènes liés au climat, à la configuration du paysage ou à l'abondance des ennemis naturels de ces insectes. La définition de réponses opérationnelles efficaces aux dégâts occasionnés sur les graines repose donc sur des approches contextuelles qui intègrent une connaissance précise des facteurs écologiques et environnementaux pilotant l'abondance des insectes (Boivin and Auger-Rozenberg 2016) .

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3. Objectifs et démarche de la thèse

3.1. Cadre conceptuel et axes de recherche

Cette thèse s’intéresse spécifiquement aux interactions entre les arbres et les insectes prédateurs pré-dispersion de graines au sein des écosystèmes forestiers. C’est un système -modèle particulièrement pertinent pour aborder des problématiques clés des interactions plantes-herbivores, notamment en ce qui concerne les processus en jeu dans les interactions plantes-insectes et leurs conséquences sur la dynamique démographique et évolutive de la population hôte (Boivin, Doublet, and Candau 2019) . En effet, la majorité des populations d'arbres exhibe d’importantes variations spatio-temporelles de fructification dues au phénomène de masting (Janzen 1971; Kelly 1994) . Ces patrons de fructification vont fortement impacter la disponibilité des graines pour les insectes prédateurs, pour lesquels on attend une réponse comportementale et démographique forte (Bogdziewicz et al. 2018; Boivin, Doublet, and Candau 2019; Bonal, Muñoz, and Díaz 2007; Kolb, Ehrlén, and Eriksson 2007; Pélisson et al. 2013) . On a montré dans les sections précédentes que les patrons de fructification sont des forces sélectives importantes pour les insectes (e.g. phénologie, diapause, dispersion) mais que l’influence des insectes prédateurs de graines sur la dynamique et l’évolution des populations d’ arbres reste mal comprise. Les implications génétiques et démographiques de la prédation des graines dans les populations d'arbres doivent être étudiées en intégrant les processus dynamiques inhérents aux interactions arbres-insectes. En effet, on a pu voir précédemment que les conséquences de la prédation des graines pour les arbres ne peuvent être prédites seulement à partir d'approches empiriques de comptage des graines consommées. Le présent travail vise à contribuer à ces fronts de science et la figure 1.4 formalise le cadre conceptuel et les deux axes de recherches complémentaires retenus dans cet objectif.

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FIGURE 1.4. Cadre conceptuel des interactions arbres-insectes prédateurs des graines durant la phase de pré-dispersion considérées dans cette thèse. En affectant le succès reproducteur des arbres-hôtes, les insectes peuvent avoir un impact sur les processus démogénétique s de leur population d’hôtes . Adapté de la revue de Boivin, Doublet, and Candau 2019 .

Un premier axe de recherche empirique Les variations complexes de l’intensité des interactions arbres-prédateurs de graines s’explique nt notamment par des fluctuations spatio-temporelles respectives des deux protagonistes (Boivin, Doublet, and Candau 2019; Kolb, Ehrlén, and Eriksson 2007) . Ainsi une connaissance explicite de l’effet de la v ariation spatio-temporelle de la ressource pour l’insecte sur les niveaux de prédation des graines est un élément clé de notre capacité à prévoir la dynamique des populations végétales et leurs trajectoires évolutives (figure 1.4 ). En particulier, l’étude des facteurs qui régissent la distribution spatiale des prédateurs des graines apparaît déterminante pour la compréhension de la forte variabilité des taux de prédation communément observée entre les arbres d’un même peuplement . Pour cela, on a développé une approche empirique basée sur des suivis de long-terme d’arbres et d’insectes prédateurs de graines en milieu naturel.

Un deuxième axe de recherche théorique Il est possible d’envisager que les prédateurs de graines peuvent impacter la diversité génétique des populations d'arbres-hôtes, en raison des effets de différentiels de succès reproducteur entre des arbres induits par des différentiels individuels de pression de prédation (figure 1.4 ). L'étude des processus démogénétiques de populations d’arbres exposées à des prédateurs des graines peut être abordée par des approches théoriques qui permettent de contourner les défis spatiaux et temporels de l'expérimentation sur ces organismes longévifs et à maturité sexuelle tardive (Boivin, Doublet, and Candau 2019) . C’est une perspective d’autant plus intéressante que les prédateurs de graines sont très

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peu représentés dans les modèles de dynamique forestière (Amm et al. 2012; Gutiérrez, Snell, and Bugmann 2016) . Pour cela, on a développé une approche théorique basée sur une modélisation de population d’arbres en expansion soumise à de la prédation des graines. La modélisation spatialement explicite de l’interaction entre le succès reproducteur individuel des plantes et la dynamique des prédateurs de graines apparaît comme une voie de recherche plutôt prometteuse et nécessaire.

3.2. Structure de la thèse

À la suite de cette partie introductive, la thèse est composée de trois chapitres suivis d’une conclusion générale. Les articles associés à ce travail sont reproduits après la conclusion générale. Le premier chapitre ( CHAPITRE I ) présente le système modèle d’interactions arbres -insectes étudié : la prédation des graines du Cèdre de l’Atlas ( Cedrus atlantica ) par les insectes prédateurs de graines du genre Megastigmus (Hymenoptera : Torymidae). Notamment, il détaille les connaissances actuelles de ce système biologique, les variables d’intérêt et leur s traitements au cours de ce travail de thèse. Ce chapitre précise également les sites naturels dans lesquels ces travaux ont été conduits et donne les détails des données récoltées pour l’ analyse empirique de cette interaction arbre-prédateur de graines. Le second chapitre (CHAPITRE II ) présente une analyse fine et empirique menée sur la dynamique des prédateurs de graines et ses facteurs explicatifs dans une population de cèdres du sud- est de la France. Deux aspects y sont développés : l’analyse de l’effet de la composante spatio - temporelle de la ressource sur la dynamique des prédateurs de graines et l’analyse d’un possible déterminisme génétique de la variation inter-individuelle de sensibilité à la prédation des graines.

Ce chapitre est associé à une publication parue dans le journal Scientific reports : Article 2 - Violette Doublet, Cindy Gidoin, François Lefèvre & Thomas Boivin (2019). Spatial and temporal patterns of a pulsed resource dynamically drive the distribution of specialist herbivores. Scientific reports 9:177787

Le troisième chapitre (CHAPITRE III ) propose une analyse des conséquences démographiques et génétiques de la prédation des graines par les insectes dans une population d’ hôtes. Ici, une analyse théorique et analytique a été entreprise pour modéliser les processus démogénétiques dans une population d’arbre soumise à la prédation dans un contexte d’expansion .

Ce chapitre est associé à une publication soumise au journal The American Naturalist :

Article 3 - Violette Doublet, Lionel Roques, Etienne Klein, Thomas Boivin, François Lefèvre (2020). Seed dispersal, seed predation and masting jointly drive the genetic diversity in expanding plant population. Submitted to The American naturalist Enfin, le dernier chapitre (CONCLUSION) offre une vue d’ensemble des travaux développés dans cette thèse et les met en perspective. De nouvelles pistes sont également proposées pour poursuivre l’étude de ces interactions plantes -insectes.

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CHAPITRE I

Système biologique et matériel expérimental

1. L’arbre-hôte : Cedrus atlantica ...... 21 1.1. Une espèce originaire de l’Atlas, établie dans le bassin Méditerranéen ...... 21 1.2. Éléments de biologie ...... 23 1.2.1. Cycle de reproduction ...... 23 1.2.2. Masting chez le Cèdre de l’Atlas ...... 24 1.2.3. Dispersion, potentiel de colonisation et régénération naturelle ...... 28 2. Les insectes prédateurs de graines de Cèdre du genre Megastigmus ...... 29 2.1. Des espèces exotiques, originaires d’Afrique du Nord et du Moyen -Orient ...... 29 2.2. Éléments de biologie ...... 30 2.2.1. Cycle biologique ...... 30 2.2.2. Adaptation au masting : diapause prolongée ...... 31 3. Étude de l’interaction Cedrus atlantica - Megastigmus spp...... 32 3.1. Un système modèle simple d’interaction arbres -prédateurs de graines ...... 32 3.2. Une variable centrale pour caractériser l’interaction : le taux de prédation des graines .... 34 4. Sites d’études in situ et dispositifs expérimentaux ...... 35 4.1. Approche individuelle sur un échantillon d’arbres d’intérêt ...... 35 4.1.1. Caractéristiques du site...... 35 4.1.2. Stratégie d’échantillonnage ...... 35 4.2. Approche individuelle dans des patchs de cèdres ...... 36 4.2.1. Caractéristiques des patchs ...... 36 4.2.2. Stratégie d’échantillonnage ...... 38 5. Synthèse et conclusions ...... 40

Une civilisation sans la Science, ce serait aussi absurde qu'un poisson sans bicyclette. Pierre Desproges ; Vivons heureux en attendant la mort (1983) CHAPITRE I

1. L’arbre -hôte : Cedrus atlantica

1.1. Une espèce originaire de l’Atlas, établie dans le bassin Méditerranéen

Le cèdre de l’Atlas, Cedrus atlantica (Manetti ex Endl.) Carrière, est un conifère appartenant à la famille des Pinacées et originaire d’Afrique du Nord où il est implanté à une altitude comprise entre 1200 et 1800 mètres, soit dans des zones montagneuses. À l’heure actuelle, les populations indigènes de cette essence forestière sont menacées dans leur aire d’origine, i.e. au Maroc et au n ord de l’Algérie (Bentouati 2008; Linares et al. 2013;Wazen et al. 2018) . Au Maroc, sa distribution est morcelée et se répartit entre le Haut Atlas, le Moyen Atlas et le Rif (figure 1.1 ). En Algérie, sa distribution est encore plus fragmentée (figure 1.1 ). Des dépérissements massifs sont constatés, comme dans le massif du Belezma (cf. point 14 de la figure 1.1 ) situé à la marge de son aire de distribution en limite du désert, en raison des changements globaux (réchauffement climatique, conflits d’usages des terres liés au pâturage et à la surexploitation). Ces dépérissements entraînent un remplacement du Cèdre de l’Atlas par d’autres essences tel les que le Chêne vert et les Genévriers (Linares, Taïqui, and Camarero 2011) . De fait, le Cèdre de l’Atlas est ainsi classé comme espèce menacée d’extinction dans la liste rouge de l’IUCN (Thomas 2013) . En plus de cette fragmentation, on prévoit un déplacement de sa niche écologique, vers de plus hautes altitudes, dont on ignore si elles seront accessibles aux populations restantes (Bouahmed et al. 2019) . Ces enjeux de conservation motivent les recherches sur la dynamique de la diversité génétique de ces populations de Cèdre menacées (Terrab et al. 2008; Cheddadi et al. 2009; Karam et al. 2019) afin d’orienter leur gestion et leur préservation.

FIGURE 1.1. Distribution du Cèdre de l’Atlas, Cedrus atlantica dans son aire d’origine (en noir sur la carte). Tirée de Courbet et al. 2012 .

CHAPITRE I

En France, les populations de Cèdre de l’Atlas ne présentent pas le même statut critique que dans son aire d’origine . Cette essence a été introduite en France au milieu du 19 è siècle pour le reboisement de terres dégradées où elle s’est établie et a évolué (Lefèvre et al. 2004) , principalement dans les régions méditerranéennes (voir figure 1.2 ). Face aux dégradations des zones montagneuses, plus de 20 000 hectares ont été ainsi plantés dans les années 1840, suite aux opérations de restauration des terrains en montagnes lancées par l’ État, c’est -à-dire les reboisements RTM (Cointat 1996; Courbet et al. 2007) . Dans le Sud-Est (figure 1.2 ), les zones importantes d’introduction sont les massifs du Mont Ventoux et du Luberon (en Vaucluse, région Provence-Alpes-Côte d’Azur) dont les premières plantations datent de 1862. Depuis le Cèdre de l’Atlas a rapidement colonisé le milieu par régénération naturelle (Cointat 1996; Gidoin 2014) , et figure désormais comme une espèce emblématique du bassin méditerranéen français. Présumée comme une essence d’avenir dans le contexte du changement climatique (Fallour-Rubio et al. 2009; Guillemot et al. 2015) , le Cèdre de l’Atlas est une essence méditerranéenne bien plus tolérante à la sécheresse que la plupart des espèces issues des régions tempérées. Cependant, les conditions extrêmes rencontrées actuellement dans son aire d’origine sont aux limites de sa capacité de survie.

FIGURE 1.2. Distribution du Cèdre de l’Atlas, Cedrus atlantica sur le territoire français (en bleu foncé, bleu clair et rouge, voir légende). Les points correspondent à la localisation des relevés IGN contenant du Cèdre et des relevés issus de l’enquête Cèdre 2011. Tirée de Courbet et al. 2012 .

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1.2. Éléments de biologie

1.2.1. Cycle de reproduction

Les arbres présentent souvent des cycles de reproduction complexes. Le cycle de reproduction du Cèdre de l’Atlas en est une bonne illustration. Il s’étale sur trois ans (figure 1.3 ) :

- L’année n: l’initiation des bourgeons floraux (mâles et femelles) a lieu durant l’été : l’émission de pollen par les chatons mâles et la pollinisation des inflorescences femelles a lieu en septembre, période où les structures reproductrices femelles ont des écailles ouvertes pour recevoir le pollen (figure 1.3 C). Ensuite, les chatons mâles fanent et les cônes femelles referment leurs écailles à l’automne, entre octobre et décembre. Le pollen est ainsi réceptionné par les cônes femelles mais il n’y a pas encore fécondation de l’ovule par le pollen.

- L’année n+1 : en fin d’année n et en début d’année n+1 , les cônes femelles sont dans une période d’ élongation et de croissance, en pleine activité photosynthétique et de couleur verte (figure 1.3 1B ). La fécondation et l’embryogénèse débutent en juillet (Boivin et al. 2015) . Les cônes femelles continuent leur développement et arrivent à maturité en fin d ’année où ils se sclérifient et revêtent une couleur brunâtre (figure 1.3 2B ).

- L’année n+2 : Les cônes femelles matures se désarticulent au début de l’hiver pour relâcher les graines ( figure 1.3 3B et D ). Leur ouverture est due à leur complète déshydratation (Toth 1973) . Les graines ailées sont dispersées par le vent et res tent au sol jusqu’au printemps , période à laquelle débute la germination et l’app arition des semis ( figure 1.3 E). Les graines non germées meurent ou sont consommées par divers organismes, il n’y a pas de banque de graines dans le sol.

Comme tout arbre, le cèdre passe par une phase juvénile avant d’arriver à maturité sexuelle. Chez le cèdre, un individu est fructifère en moyenne entre 15 et 30 ans (Toth 1973) . D’autre part, le cèdre est une espèce monoïque avec une variabilité de l’allocation aux fonctions mâles et femelles selon les individus (Krouchi et al. 2004) , l’autofécondation est possible. Une étude effectuée sur des cèdres fructifères dans le massif du Petit Luberon (Vaucluse) a quantifié cette autofécondation : elle est de l’ordre de 10 % en moyenne mais varie énormément entre individus (de 0 à 48%) (Ferriol et al. 2011) . En raison de la durée pluriannuelle de maturation des cônes, un arbre peut porter jusqu’à trois cohortes de cônes femelles (figure 1.3 B)

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FIGURE 1.3. Le Cèdre de l’Atlas, Cedrus atlantica , en France. (A) Cèdre en pleine fructification de structures reproductrices femelles dans le massif du Petit Luberon (Vaucluse). (B) Structures reproductrices femelles à différents stades phénologiques : (1) : un cône femelle de l’année n dont les écailles sont ouvertes afin de réceptionner le pollen ; (2) : un cône femelle de l’année n+1 dont les écailles sont fermées et sclérifiées ; (3) : un cône femelle mature de l’année n+2 en état de désarticulation afin de disperser les graines. (C) Structures reproductrices mâles à maturité : chatons/strobiles porteurs de pollen. (D) Cône femelle partiellement désarticulé où le rachis central est visible. (E) Semis de cèdre. Crédits photos : Thomas Boivin et Alain Chalon.

1.2.2. Masting chez le Cèdre de l’Atlas

Comme bon nombre d’espèces pérennes, le Cèdre de l’Atlas est une essence qui fait du masting , i.e. une variation interannuelle synchrone de la fructification au sein des populations (Silvertown 1980; Kelly 1994; Kelly and Sork 2002; Pearse et al. 2016) . Il présente en effet de fortes fluctuations interannuelles de sa production de cônes, avec des années de forte production (années dites de mast) et des années de faible production, voire sans production (années dites de non-mast), relativement bien synchronisées entre les arbres d’une même population (Krouchi et al. 2004; Gidoin 2014) . Les causes ultimes et proximales de cette synchronie de fructification, phénomène complexe, font l’objet d’un pan de r echerche actif (Kelly 1994; Pearse et al. 2016; Vacchiano et al. 2018; Fernández-Martínez et al. 2019) . Les recherches actuelles posent également la question de l’évolution de ce phénomène dans un contexte de changement climatique où production de bois et reproduction des arbres risquent d’être fortement impacté es (Sherry et al. 2007; Hedhly et al. 2009; Zinn et al. 2010; Caignard et al. 2017; Bykova et al. 2018) . Bien que

CHAPITRE I

cette problématique ne soit pas directement abordée dans ce travail, une présentation succincte des hypothèses évolutives (causes ultimes) et mécanistes (causes proximales) liées au masting permet de mieux comprendre et mesurer la complexité du phénomène.

Les causes ultimes sont associées à des hypothèses de stratégie évolutive et sont également appelées hypothèses d’économie d’échelle :

- l’hypothèse de satiété des prédateurs , en anglais predator satiation hypothesis (Janzen 1971; Silvertown 1980; Augspurger 1981; Clark et al. 2019) , propose que le masting est un régulateur de la taille des population de prédateurs de graines : les années de mast, les prédateurs sont repus, les années de non-mast les prédateurs sont affamés.

- l’hypothèse de dispersion par les prédateurs , en anglais predator dispersal hypothesis (Vander Wall and Balda 1977; Ligon 1978; Mencuccini et al. 1995; Bogdziewicz et al. 2016; Zwolak et al. 2016) propose que le masting permet la post-dispersion des graines : les années de mast, les graines sont trop nombreuses pour être toutes consommées, ce qui permet à une large proportion de graines d’être dispersées augmentant notamment la probabilité de dispersion, via des vertébrés bien souvent, dans des sites favorables à la régénération.

- l’hypothèse d’efficacité pollinique , en anglais pollination efficiency hypothesis (Nilsson and Wastljung 1987; Herrera et al. 1998; Kelly et al. 2001; Moreira et al. 2014) propose que le masting augmente l’efficacité de pollinisation : les années de mast augmentent le succès de la pollinisation par le vent. Les causes proximales sont associées à des hypothèses mécanistes dépeignant des processus physiologiques en lien avec des facteurs climatiques (Pearse et al. 2016; Vacchiano et al. 2018) : - les mécanismes liés à la dynamique des ressources de l’arbre regroupent plusieurs hypothèses : (i) l’hypothèse du transfert des ressources , en anglais resource switching hypothesis , (Norton and Kelly 1988; Pearse et al. 2016; Bogdziewicz et al. 2020) propose l’existence d’un compromis entre l es fonctions de croissance et reproduction ; (ii) l’hypothèse d’ appariement de ressources , en anglais resource matching hypothesis (Monks and Kelly 2006; Pearse et al. 2016; Bogdziewicz et al. 2020) propose que les années de mast se produisent dès lors qu’il y a des conditions environnementales favorables, favorisant à la fois la croissance et la reproduction ; (iii) l’hypothèse de stockage de ressources , en anglais resource storage hypothesis , (Satake and Iwasa 2000; Pearse et al. 2016; Bogdziewicz et al. 2020) propose que l’arbre doit accumuler des ressources jusqu’à un certain seuil qui déclenche la reproduction, ce qui expliquerait pourquoi les années de mast sont suivies d’années de non -mast.

- les mécanismes liés à la limitation pollinique regroupent plusieurs hypothèses parmi lesquelles (i) l’hypothèse du couplage du pollen , en anglais pollen coupling hypothesis (Satake and Iwasa 2000; Crone and Rapp 2014) propose que le climat et les ressources sont les moteurs de la fructification; (ii) l’hypothèse de l’échec de pollinisation , en anglais pollination failure hypothesis (Koenig et al. 2012, 2015; Rapp et al. 2013; Pearse et al.

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2016), propose que les variations environnementales spatialement synchrones des facteurs causant l’échec de pollinisation sont les moteurs du masting. - les hypothèses liées aux signaux climatiques telles que (i) l’hypothèse de véto environnemental , en anglais environmental veto hypothesis (Bogdziewicz et al. 2017, 2018; Tanentzap and Monks 2018) implique un événement climatique qui limite la reproduction au-delà d’un seuil , comme par exemple une gelée tardive ou un stress hydrique. De plus, les signaux climatiques pourraient impliquer des mécanismes hormonaux et génétiques. Cette présentation des hypothèses liées au masting montre que les causes du phénomène sont complexes. De plus, on remarque que certaines hypothèses ne sont pas exclusives et peuvent agir de manière concomitante. Le phénomène de masting chez le Cèdre de l’Atlas est observable aussi bien localement que régionalement comme présenté sur la figure 1.4 . Ces patrons de fructification ont été obtenus suite au dénombrement annuel des cônes produits soit à l’échelle du peuplement (figure 1.4 A et C ), soit à l’échelle individuelle ( figure 1.4 B et D ). Ces relevés sont conduits historiquement à l’URFM afin de suivre et comprendre ce phénomène chez le Cèdre de l’Atlas . Cependant l’exhaustivité de ces relevés diffère entre les deux suivis. Pour l’estimation individuelle, un comptage exhaustif du nombre de cônes sur les individus échantillonnés a été effectué. En revanche pour l’estimation populationnelle, un indice de production de cônes a été utilisé pour caractériser le niveau de fructification de chaque peuplement suivi. À l’échelle populationnelle, c et indice est décomposé en 7 niveaux de fructification à l’échelle du peuplement sur les arbres fructifères : « 1 » si aucun cône présent, « 2 » si peu de cônes sur moins de 25 % des arbres, « 3 » si peu de cônes sur plus de 25 % des arbres, « 4 » si beaucoup de cônes sur moins de 25 % des arbres et « 5 » si beaucoup de cônes sur 25 à 50 % des arbres, « 6 » si beaucoup de cônes sur plus de 50 % des arbres et « 7 » si beaucoup de cônes sur tous les arbres. Aussi, au sein de chaque peuplement, entre 1 et 6 indices ont été estimés à différents endroits. Ainsi, on a choisi de représenter un indice moyenné par peuplement (figure 1.4 C). Bien que cette représentation des patrons de fructification à l’échelle du peuplement ne soit pas la plus précise pour décrire le masting, elle a permis un suivi annuel d’un grand nombre de peuplements de cèdres en région PACA et de ses alentours et révèle une synchronie notable pour certaines années suivies (en 2010, 2011, 2012, 2013, 2015, 2016). On note néanmoins que le suivi à l’échelle de ces peuplements n’est pas continu pour tous les peuplements, limitant également les analyses. Concernant l’ estimation individuelle de la fructification du Cèdre de l’Atlas , la production individuelle de cônes a fait l’objet d’un comptage le plus exhaustif possible à l’aide de jumelles par le même observateur chaque année . Pour chaque arbre d’intérêt, les cônes ont été dénombrés au printemps de l’année n+1 . De fait, pour les patrons de fructification suivis local ement à l’échelle individuelle, des paramètres communément utilisés pour décrire le masting ont pu être calculés, à savoir : (i) le coefficient de variation interannuel de la fructification au niveau de la population, noté !" # et calculé à partir de la fructification moyenne par arbre au sein de la population au fil du temps (Linhart et al. 2014) , (ii) le coefficient de variation de la fructification au niveau individuel, noté !" $ et calculé en utilisant les écarts-types et les moyennes de la fructification des individus

CHAPITRE I

pour toutes les années (Koenig et al. 2003) et (iii) la synchronisation de la fructification entre arbres, notée %, en utilisant une corrélation de Pearson moyennée de la fructification entre tous les individus (Crone et al. 2011) . Ainsi, les paramètres de masting estimés ( !" # = 1,64 , !" $ = 1,34 , % = 0,70 ) ont montré des coefficients de variation et de synchronisation élevés qui s’avèrent cohérents avec d’ autres populations de cèdres (Toth 1973; Krouchi et al. 2004) et avec d'autres espèces d'arbres présentant de forts patrons de masting (Kelly et al. 2001; Parmenter et al. 2018) .

FIGURE 1.4. Le masting chez le Cèdre de l’Atlas, Cedrus atlantica à l’échelle du pourtour méditerranéen français. (A) Distribution des peuplements de cèdres (N= 65) pour lesquels un indice de fructification a été estimé. Chaque point correspond à un peuplement. (B) Localisation des cèdres dont la fructification a été estimé individuellement sur des arbres échantillonnés dans le massif du petit Luberon en Vaucluse (N= 27). Chaque point rouge correspond à un cèdre. (C) Patrons de fructification sur une décennie de différents peuplements de cèdre (cf. carte 1.4 A). (D) Patrons individuels de fructification de cèdres sur une décennie dans une population du Petit Luberon (cf. carte 1.4 B ), l es données n’étant pas disponibles pour l’année 2006.

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Bien que la synchronie se révèle plus nettement à l’échelle individuelle (en raison de l’échantillonnage plus précis à l’échelle individu elle), on remarque que les mêmes années de mast et de non-mast se retrouvent également à l’échelle populationnelle ( figure 1.4 C et D). Ainsi, on peut supposer que des facteurs communs liés au phénomène de masting chez cette espèce interviennent aux deux échelles. On peut voir notamment que la quantité de cônes produits en 2011, qui correspond à une année de mast, est très nette pour les deux échelles (régionale et locale). Un facteur climatique peut être à l’origine d’une telle synchronie , hypothèse de véto environnemental mentionnée précédemment , synchronisant l’évènement de fructification. Malgré la synchronie du masting constatée chez le Cèdr e de l’Atlas sur cette décennie (période toutefois « courte » pour décrire dans sa globalité le phénomène de masting), des variations inter-individus de la production de cônes apparaissent notables ( figure 1.4 D). Ces variations au sein de la population peuvent résulter de caractéristiques individuelles (par exemple le génotype, l'âge, la taille, le succès de la fertilisation, de l'influence du sol à l'échelle du microsite et de la lumière) (Toth 1973) . La quantité de cônes que peut produire un cèdre est très variable selon les années et selon les arbres, et peut atteindre plus d’un millier de cônes par arbre (Krouchi et al. 2004; Gidoin 2014) . En revanche, à l’échelle du cône, le nombre de graines est relativement moins variable entre cônes et arbres. Des travaux antérieurs montrent que la variation du nombre de graines entre les cônes et entre les arbres est faible : par exemple, le nombre moyen de graines par cône estimé sur environ 250 cônes est de 112 avec un écart-type de 9,6 (T. Boivin, comm. pers.) .

1.2.3. Dispersion, potentiel de colonisation et régénération naturelle

Le Cèdre de l’Atlas est une espèce anémophile , c’est -à-dire que la dispersion des graines se fait par le vent. Il possède une grande capacité de dispersion des graines, avec une propension à la dispersion à longue distance et des distances moyennes parent-descendant et mère- descendant aux alentours de 200-240 mètres (Gerber et al. 2003) . D’une manière générale, ces caractéristiques confèrent au Cèdre de l’Atlas des capacités de colonisation d’habitats partiellement fermés relativement importantes en France, ce qui fait de cette espèce « exotique » une essence à fort potentiel d’expansion.

En effet, en région PACA, la régénération naturelle du Cèdre de l’Atlas suite à la dissémination des graines par le Mistral (vent du Sud) lui a permis de coloniser petit à petit d’ autres lieux que ces premiers endroits d’implantations et ainsi étendre son aire de répartition sur plusieurs centaines d’hectares . C’est d’ailleurs autou r des années 1900 que les premiers semis naturels ont permis la colonisation « continue » des cèdres (Maury 1956) bien que la régénération soit plus abondante au niveau de l’étage supra que l’étage eu -méditerranéen (Guende 1978) . De plus, l es photographies aériennes diachroniques de l’inventaire forestier national (IFN) de 1973 à nos jours témoignent de cette expansion progressive. La dynamique d’expansion spontanée observée depuis l’introduction du Cèdre de l’Atlas en France montre sa bonne acclimatation aux conditions locales (Cointat 1996) .

CHAPITRE I

2. Les insectes prédateurs de graines de Cèdre du genre Megastigmus

2.1. Des espèces exotiques, originaires d’Afrique du Nord et du Moyen -Orient

En France, les seuls prédateurs pré-dispersion des graines du Cèdre de l’Atlas sont deux espèces exotiques d’insectes séminiphages, du genre Megastigmus (Hymenoptera : Torymidae), qui ont été introduites successivement sur le territoire français. Ce sont des insectes de petite taille, d’environ 0.5-1.5 cm, qui consomment les graines de cèdre au cours de leur développement larvaire (Fabre et al. 2004) . Megastigmus pinsapinis (figure 1.5 B) a été introduite probablement régulièrement par l’utilisation des graines de cèdres algériens pour les reforestations entreprises à la fin du 19 è siècle, mais elle n’aura pu se développer en France qu’à partir des premières fructifications des premiers cèdres implantés. Elle n’a été décrite en France que dans les années 1950 (Fabre et al. 1999). Cette espèce est un prédateur spécialiste des graines de Cèdre de l’Atlas dans son aire d’origine.

Megastigmus schimitscheki (figure 1.5 C) a été détectée en France plus tardivement, en 1994 au mont Ventoux (Vaucluse), alors qu’elle est originaire du Moyen-Orient où elle se développe sur le Cèdre du Liban, Cedrus libani , et le Cèdre endémique de Chypre, Cedrus brevifolia (Fabre et al. 2004). Cette espèce a très vraisemblablement été introduite via des échanges de graines non-contrôlés depuis Chypre (Auger-Rozenberg et al. 2012) .

Ces deux espèces de Megastigmus sont très proches phylogénétiquement. Elles ont toutes deux le genre Cedrus pour hôte obligatoire, elles sont donc des séminiphages spécialistes (Fabre et al. 2004; Auger-Rozenberg et al. 2006). Elles partagent le même cycle de vie univoltin, attaquant les jeunes cônes au cours de leur première année de croissance et développant les mêmes stratégies d’exploitation des graines (Boivin et al. 2008; Boivin et al. 2015). Les cédraies françaises sont le seul endroit au monde où ces deux espèces exotiques introduites successivement vivent en sympatrie, ce qui en fait un système modèle de choix pour l’étude de l’écologie et la dynamique des populations d’espèces invasives dans les écosystèmes forestiers. À ce titre, de nombreuses études empiriques et théoriques ont été menées par l’URFM sur cette invasion biologique notamment pour caractériser l ’expansion spatiale de M. schimitscheki après son introduction (Lander et al. 2014) , analyser les facteurs écologiques explicatifs du succès de l’invasion de Megastigmus spp. en France (Boivin et al. 2008, 2014, 2015; Suez et al. 2013) et prédire leurs impacts écologiques (Gidoin 2014; Gidoin et al. 2015) . Ces travaux ont montré une conséquence essentielle de ces deux invasions successives pour le Cèdre de l’Atlas : les taux de prédation mesurés dans les peuplements où M. pinsapinis et M. schimitscheki vivent en sympatrie ont augmenté drastiquement depuis l’introduction de M. schimitscheki (Gidoin et al. 2015), pour passer par exemple de 20 à 90 % localement . Ainsi, indépendamment de la question de compétition entre les deux espèces, cette pression parasitaire croissante sur le succès reproducteur du Cèdre interroge le devenir possible de sa dynamique de régénération, incluant d’éventuelles conséquences démogénétique s sur les populations attaquées.

CHAPITRE I

2.2. Éléments de biologie

2.2.1. Cycle biologique

Le cycle biologique de M. pinsapinis et M. schimitscheki est étroitement lié à celui de leur arbre-hôte :

- L’année n: au printemps, à partir de fin avril, les adultes émergent des graines de cèdre au sol (figure 1.5 D et F ) et disposent d’une fenêtre temporelle étroite (environ 45 jours) pour se reproduire. Cette fenêtre se définit entre le début du développement des ovules et la période à partir de laquelle les jeunes cônes en croissance seront devenus trop gros pour permettre la ponte dans les ovules. Les femelles sont dotées d’un long ovipositeur à l’extrémité de leur abdomen afin de pondre leurs œufs directement dans les ovules de la graine à travers les écailles du jeune cône en développement (figure 1.5 A). Pendant cette période de ponte, les femelles utilisent des vols actifs à courte distance dans un rayon ne dépassant pas environ 20 à 30 m pour chercher les cônes disponibles dans leur zone de ponte (Auger-Rozenberg et al. 2006; A. Roques, comm. pers.) . Le développement larvaire se déroule exclusivement à l’intérieur de la graine et la totalité des tissus de réserve et l’embryon sont consommés, il ne reste que son enveloppe (figure 1.5 G). Une graine parasitée ne peut contenir qu’une seule larve. Dans la configuration où deux larves se développent dans la même graine, l’une des deux tuera l’autre. La larve atteint son stade mature à la fin de l’été et stoppe son développement pour rentrer en diapause pour une durée de 2 ans minimum, la diapause obligatoire, à 5 ans maximum, la diapause prolongée (Suez et al. 2013 ; figure 1.5 E).

- Les années n+1 : la larve reste dans la graine car le cô ne ne libèrera les graines qu’au cours de l’année qui suivra, puisque que deux années sont nécessaires à la maturation et à la libération des graines.

- Les années n+2, n+3, n+4 et n+5 : les adultes émergent des graines tombées au sol, selon la durée de leur diapause (diapause obligatoire à n+2 et diapause prolongée au-delà).

CHAPITRE I

FIGURE 1.5. Les insectes séminiphages spécialistes du Cèdre de l’Atlas , Cedrus atlantica en France. (A) Femelles de M. schimitscheki et M. pinsapinis prêtes à pondre à travers les écailles d’un cône grâce à leur ovipositeur. (B) M. pinsapinis femelle. (C) M. schimitscheki femelle. (D) M. pinsapinis émergeant d’une graine de cèdre. (E) Nymphe de Megastigmus spp. dans une graine de cèdre. (F) Graines de cèdre de l’Atlas. Avant l’émergence des insectes, il est impossible de détecter à l’œil nu si la graine est parasitée. (G) Larves de Megastigmus spp. à l’intérieur de graines de cèdre de l’Atlas et révélées par la radiographie numérique à rayons X. Crédits photos : Alain Chalon et Thomas Boivin.

2.2.2. Adaptation au masting : diapause prolongée

Les Megastigmus spp. n’ont pas d’hôtes alternatifs dans les peuplements forestiers français, leur démographie est donc étroitement liée au cycle de fructification du cèdre. Elle est donc, par définition, sous l’influence directe de la dynamique de masting de leur hôte. En effet ce phénomène induit pour l’insecte des variations temporelles drastiques de la densité des ressources, on peut parler de ressources pulsées, avec des alternances de périodes dites de « famine » ou de « satiété » pour les insectes.

La diapause prolongée, exprimée par 15-30 % d’individus d’une cohorte de Megastigmus spp., apparait ainsi comme une réponse adaptative à cet environnement temporellement hétérogène et imprévisible (Suez et al. 2013) . Cette diapause prolongée équivaut à une dispersion temporelle qui favorise l’évitement de périodes de non -mast pour une fraction des cohortes. Il a été montré que les conséquences de cette stratégie constitue un refuge à la fois temporel, démographique et génétique pour les insectes (Suez et al. 2013). La diapause prolongée est certainement l’un des facteurs explicatifs du succès de l’invasion de M. schimitscheki en France (Suez et al. 2013) .

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3. Étude de l’interaction Cedrus atlantica - Megastigmus spp.

3.1. Un système modèle simple d’ interaction arbres-prédateurs de graines

Au vu des caractéristiques du Cèdre de l’Atlas et de Megastigmus spp. qui sont désormais bien documentées, on peut considérer cette interaction comme un système modèle particulièrement pertinent pour l’étude des interactions arbres-insectes : un système d’interactions simple entre la dynamique de fructification, la démographie de Megastigmus spp. – seuls séminiphages pré-dispersion connus en France – et le succès reproducteur du Cèdre de l’Atlas . En effet, suite à son introduction en France et en particulier dans le bassin Méditerranéen, le Cèdre de l’Atlas est en pleine dynamique d ’expansion par régénération naturelle . Avec seulement deux espèces de prédateurs des graines relativement similaires et appartenant à une même guilde, le Cèdre de l’Atlas présente en France un cortège parasitaire simplifié vis-à-vis de celui qui est connu dans son aire d’origine (Mouna 2013; Boivin and Auger-Rozenberg 2016). Un autre point important est que M. schimitscheki et M. pinsapinis n’ont pas de prédateurs spécifiques (ou parasitoïdes) au cours de leur stade larvaire (Fabre et al. 1999; Fabre et al. 2004), ce qui clarifie les liens à établir entre les nombres de graines disponibles et les nombres de graines qui sont observées attaquées. Par ailleurs, l’invasion plus récente de M. schimitscheki peut être associée à un facteur de perturbation inédit dans l’histoire du Cèdre de l’Atlas en France, et ce à travers l’explosion des taux de prédation des graines observés localement. Cela semble donc propice à de nouvelles dynamiques d’interaction, dont les conséquences restent à étudier dans les populations d’insectes et d’arbres.

Dans ce travail, on a voulu s’intéresser uniquement aux attaques cumulées de ces deux espèces aux comportements et cycles biologiques identiques, et ne considérer donc par la suite que le système simplifié d’interaction Cèdre de l’Atlas – Megastigmus spp. Leurs cycles biologiques sont présentés conjointement dans la figure 1.6 qui illustre le cycle reproductif du Cèdre de l’Atlas , vu dans la section 1.2.1 , au regard du cycle biologique de Megastigmus spp. vu dans la section 2.2.1 . On constate donc l’importance de la synchronisation phénologique de l’insecte sur celle de l’arbre pour être en mesure de se reproduire. Cette figure détaille également le statut des graines (saines, vides ou prédatées) après des étapes déterminantes comme la pollinisatio n l’année n, la fécondation et la prédation pré-dispersion par l’insecte à l’année n+1 .

CHAPITRE I

FIGURE 1.6. Représentation schématique du cycle de reproduction du Cèdre de l’Atlas , Cedrus atlantica au regard du cycle biologique de ses prédateurs spécialistes de graines, Megastigmus spp et de l’état des graines . Crédits photos: Alain Chalon, Thomas Boivin

CHAPITRE I

3.2. Une variable centrale pour caractériser l’interaction : le taux de prédation des graines

Un enjeu fort de la thèse est l’analyse de s déterminants de la variation du taux de prédation dans l’espace et dans le temps, et de ses conséquences pour la population de cèdres. Le suivi exhaustif de la distribution et des densités d’insectes étant impossible dans des conditions naturelles, l’ étude de la dynamique spatio-temporelle de Megastigmus spp. est basée sur l’estimation d’ un taux de prédation des graines sur des arbres d’intérêt. Ainsi, le taux de prédation qui constitue un impact direct sur la dynamique démographique et la diversité génétique de l’hôte, dépend à la fois de la quantité de ressource en graines et de la pression parasitaire engendrée par Megastigmus spp.

Après la collecte de cônes matures à l’automne de l’ année n+2 , leur désarticulation a été menée manuellement pour extraire les graines, qui ont été triées par la suite selon leur état sanitaire : viables, vides ou prédatées ( figure 1.6 ). Ce tri se fait en deux étapes :

- la première étape consiste à séparer les graines avortées précocement (les graines non- pollinisées), beaucoup plus petites en taille, des graines pollinisées. Ces graines sont exclues du comptage car elles sont évitées par les insectes lors de la ponte.

- la deuxième étape consiste en l’analyse par radiographie numérique à rayons X (Boivin et al. 2014) des graines pollinisées qui permet ainsi de déterminer de manière non destructive si elles ont été prédatées (présence d’une larve dans la graine) ou non, c’est - à-dire qu’ elles peuvent être soit saines soit vides (figure 1.6 ).

Ainsi, on obtient une estimation du nombre de graines parasitées par rapport au nombre total de graines, duquel on peut estimer un taux de prédation. Les taux de prédation de graines qui en découlent renseignent donc d’une part sur l’intensité des attaques à l’échelle de l’arbre et sur la distribution spatiale des insectes à graines à l’échelle de la population de cèdres. La radiographie ne permet pas de différencier M. pinsapinis de M. schimitscheki dans les graines, il est nécessaire d’attendre l’émergence des adultes pour cela. Des approches comparatives de la prédation des graines par ces deux espèces ont déjà été menées à l’URFM (e.g. Gidoin 2014; Boivin et al. 2008; Boivin et al. 2015; Gidoin et al. 2015) .

CHAPITRE I

4. Sites d’études in situ et dispositifs expérimentaux

4.1. Approche individuelle sur un échantillon d’arbres d’intérêt

4.1.1. Caractéristiques du site

Un suivi longitudinal de 27 arbres d’ un peuplement de cèdres situé dans le massif du Petit Luberon a été mené par l’URFM depuis 2007. Ce peuplement est issu des premiers reboisements RTM de la région visant la plantation massive de Cèdre de l’Atlas . Les premiers cèdres ont été plantés en 1863 dans la partie Est de la crête du massif du Petit Luberon et, depuis lors, la cédraie s’est étendue par régénération naturelle vers l'Ouest de la crête sur une distance de près de 10 km (voir figure 1.7 ).

FIGURE 1.7. Cartographie des 27 individus fructifères de Cèdre de l’Atlas, Cedrus atlantica , (points jaunes) qui font l’objet d’un suivi longitudinal de fructification et de prédation sur la crête du massif du Petit Luberon (43°47'47.50 "N, 5°14'28.50 "E, 670-700 m d'altitude). Cette image infra-rouge révèle le peuplement de cèdres par sa couleur bleu-violacé, visible sur la partie Est du massif, zone init iale d’implantation.

4.1.2. Stratégie d’échantillonnage

Les 27 individus fructifères ont été échantillonnés suivant une répartition couvrant la crête du massif du petit Luberon (cf. figure 1.7 ). Cet échantillonnage permet ainsi de couvrir l’ensemble de la zone et de considérer ainsi le gradient de colonisation par régénération naturelle d’Est en Ouest qui présente des densités de peuplement contrastées.

CHAPITRE I

Diverses mesures associées à des caractéristiques individuelles intrinsèques et extrinsèques aux arbres ont été réalisées, afin de déterminer leur influence sur les taux de prédation des graines et par extension, sur le comportement des insectes. Le diamètre à 1,3 m et la hauteur sont deux caractéristiques intrinsèques individuelles qui avaient été mesurées en juillet 2011. On estime que les variations interannuelles de ces variables n’influent pas sur les taux de prédation des graines des années suivantes et donc les dimensions des arbres sont considérées comme fixes sur la période d’étude . Au niveau extrinsèque, une caractérisation de l’environnement proche de chaque arbre avait été également conduite en 2011 pour estimer un niveau d’isolement vis -à-vis des autres cèdres du peuplement. Plus précisément, pour chaque arbre suivi, tous ses congénères de plus de 2 mètres de hauteur ont été dénombrés et leurs distances mesurées dans un rayon de 25 mètres, ce qui correspond aux distances de vol actif attendues des insectes lors de leurs recherches de cônes (A. Roques, comm. pers.) . Tout congénère, fructifère ou non, a été inventorié dans ce voisinage. En effet, les congénères non fructifères peuvent agir comme une barrière visuelle ou physique pour les insectes. Les arbustes, comme les genévriers et les buis sont généralement de taille inférieure à 2 m, ils n’ont pas été recensés car ils n’agissent pas comme barrières .

Pour chaque arbre, l’estimation annuelle de la production de cônes, de graines et du taux de prédation des graines par Megastigmus spp. a été réalisée et étudiée sur 10 années consécutives (2007-2016). Pour ce faire, un prélèvement annuel aléatoire de 5 cônes par arbre a été effectué (voir la section 3.3 pour le détail sur les mesures).

4.2. Approche individuelle dans des patchs de cèdres

À l’instar du suivi de prédation des graines réalisé sur les 27 cèdres échantillonnés dans le massif du Petit Luberon, une approche similaire a été conduite sur des arbres échantillonnés dans des patchs de cèdres plus ou moins grands et plus ou moins isolés des autres peuplements, pendant deux années consécutives, en 2017 et 2018. Cette campagne de terrain et le traitement des données associées ont été réalisés dans le cadre d’un projet multi -partenarial, le projet Sponforest , un programme européen BiodivERsA , qui vise à améliorer nos connaissances concernant les processus écologiques, démographiques et génétiques dans les populations d’arbres en expansion . L’étude des phénomènes d’expansion (ou de colonisation) est particulièrement intéressante pour évaluer la capacité des essences forestières à se régénérer spontanément. Différentes essences forestières ( i.e. Cèdre de l’Atlas, Chêne pédonculé, Chêne vert, Hêtre commun et Genévrier thuriféraire) ont été étudiées par différentes équipes de recherche européennes dans le cadre de ce projet. 4.2.1. Caractéristiques des patchs

La recherche et l ’identification de « patchs » de cèdres que l’on peut considérer comme des événements d’établissement spontanés a donné lieu à une prospection sur le département du Vaucluse. Les principaux critères de définition et de sélection d’un patch étaient les suivants :

CHAPITRE I

- être spatialement isolé d’autres peuplements d e cèdres - être suffisamment distants les uns des autres - être dominé par l’essence étudié e - avoir un effectif modéré, e.g. moins de 100 individus de plus de 1,30 m - avoir un ou des individus potentiellement reproducteurs

En pratique, la géographie locale et la biologie de l’espèce ne permettent pas toujours de réunir tous les critères propres d’un « patch idéal ». En effet, la sélection et la définition d’un patch a nécessité au préalable un travail de recherche et d’identification de candidats potentiels par l ’analyse de photographies aériennes, images historiques et images infra -rouges actuelles permettant de distinguer le Cèdre de l’Atlas d’autres espèces en mélange par sa couleur bleu - violacé. Pour cette prospection photographique, les logiciels mis à disposition à l’URFM ( Qgis et Google Earth ) ont été utilisés. Les patchs potentiels ont été identifiés par imagerie en mai 2017 et la prospection sur le terrain a débuté en juin 2017, à proximité des sources historiques d’implantation du Cèdre en Vaucluse : les massifs du Petit Luberon, du Mont Ventoux et de Cabrières d’Avignon situé s dans les Monts du Vaucluse (voir figure 1.8 ).

FIGURE 1.8. Cartographie des 15 patchs de cèdres de l’Atlas, Cedrus atlantica , listés de A à O. Cinq patchs (A, G, H, N et O) sont à proximité de la plantation RTM en date du massif du Petit Luberon. Les patchs localisées dans les Monts du Vaucluse (B, C, D, E, F, I, J, K, L, M) sont à proximité des premières plantations en date dans les massifs du Mont Ventoux et de Cabrières.

CHAPITRE I

FIGURE 1.9. Patchs de cèdres de l’Atlas, Cedrus Atlantica , dans le Vaucluse. A. Patch au pied du massif du Petit Luberon. B. Patch dans les Monts du Vaucluse. Crédits photos : Alain Chalon.

Il est apparu que le processus d’expansion chez le Cèdre de l’Atlas c onduit à un front de colonisation relativement continu, d’où la difficulté de trouver des individus isolés des peuplements sources. Il a donc fallu chercher des patchs dans des endroits où le Cèdre se trouve contraint par la topographie du milieu, comme par exemple dans des fonds de vallons ( figure 1.9 A) ou alors sélectionner des groupes d’individus suffisamment distants de la population principale ( figure 1.9 B).

La prospection a nécessité des déplacements sur une bonne partie du Vaucluse, du Ventoux (au Nord) jusqu’au Luberon (au Sud), de juin à août 2017. Un total de 15 patchs de cèdres a été retenu sur une zone géographique couvrant le massif du Luberon et les Monts de Vaucluse (figure 1.9 ). Ils sont plus ou moins isolés les uns des autres (par exemple J-K, L-M et N-O sont des paires de patchs spatialement proches). Les patchs H, N et O correspondent typiquement à des patchs situés en fond de vallons, au pied du massif du Petit Luberon. 4.2.2. Stratégie d’échantillonnage

Au sein de chaque patch, l’échantillonnage s’est effectué sur tous les arbres de plus de 5 cm de diamètre (N=816) : leur circonférence a été mesurée à 1,30 m et ils ont été systématiquement étiquetés et géolocalisés par GPS (avec une précision de 1 mètre via Leica GS ). Pour certains patchs, des arbres présentaient des cimes groupées mais il était a priori impossible de trancher entre la possibilité d’être face à des individus présentant des fourches basales ou d’individus distincts mais « entremêlés ». De fait, les mesures de circonférence ont été effectuées pour chaque cime. De nombreuses caractéristiques propres aux patchs et aux arbres ont été mesurées aux cours des deux années de campagne de terrain. Premièrement, la fructification au sein des patchs a été estimée sur 140 arbres fructifères pour 2017 et 2018. Pour chacun, l’estimation annuelle de la production de cônes, de graines et du taux de prédation des graines par Megastigmus spp. a été réalisée. Pour ce faire, un prélèvement annuel aléatoire de 7 cônes par arbre a été effectué (voir sections 1.2.2 et 3.3 pour

CHAPITRE I

le détail sur les mesures). Dans le cas des arbres dits « multi-cimes », un seul prélèvement de 7 cônes pour l’ensemble du gr oupe de cime. Deuxièmement, d es collectes d’aiguilles sur tous les arbres géolocalisés (N=816) ont été réalisées pour leur génotypage par marqueurs génétiques polymorphes, des SNP (en anglais Single Nucleotide Polymorphism ). Ces échantillons ont été traités par nos collègues de INRAE Biogeco impliqués dans le projet Sponforest . Plus précisément, après extraction de l’ADN des aiguilles, le génotypage de chaque individu a été effectué avec 74 SNP sur la Plateforme Génome Transcriptome de Bordeaux, par la méthode MassARRAY System (Agena Biosciences). Le génotypage SNP est une méthode basée sur le séquençage de l’ADN qui produit des marqueurs co-dominants, localisés sur des régions codantes ou non codantes, et bien reproductibles (Helyar et al. 2011) , voir figure 1.10 . On suppose que ces SNP ne sont pas liés génétiquement, l’indépendance entre les SNP utilisés pour caractériser les génotypes de chaque individu est importante pour calculer les probabilités d’apparentement entre individus. Enfin, un sous-échantillonnage d’aiguilles a été également conduit pour divers objectifs écophysiologiques, i.e. mesures de surface foliaires et mesures isotopiques, et dendrochronologiques (carottages à la tarière) au sein de chaque patch. Grâce aux données de dendrochronologie, on a pu estimer l’âge des individus et caractériser la structure démographique des patc hs. L’âge moyen des patchs de Cèdre est de 62 ans (60 ans en âge médian) avec des valeurs minimum et maximum de 25 et 145 ans respectivement.

FIGURE 1.10. Représentation schématique d’un SNP, obtenu suite à l’extraction de l’ADN via le broyage des aiguilles de cèdre. Le SNP contient une seule paire de bases nucléiques (A- T ou C-G) qui diffère entre la molécule d’ADN 1 et la molécule d’ADN 2.

CHAPITRE I

5. Synthèse et conclusions

Les éléments de connaissance concernant le système d’interaction Cèdre de l’Atlas – Megastigmus spp. en Méditerranée en font un système modèle pour l’étude des interaction s arbres-insectes prédateurs pré-dispersion des graines. En effet, le Cèdre de l’Atlas , essence forestière acclimatée à la région méditerranéenne présente de fortes fluctuations spatio- temporelles de sa fructification suite au phénomène de masting (Krouchi et al. 2004; Courbet et al. 2007; Gidoin 2014). Pour Megastigmus spp., seuls séminiphages spécialistes du Cèdre de l’Atlas en région méditerranéenne, ces fluctuations rendent la ressource très variable et nécessitent un cycle biologique des insectes particulièrement adapté au cycle reproductif du Cèdre de l’Atlas (Suez et al. 2013; Boivin et al. 2015; Gidoin et al. 2015) .

Ainsi, le système d’interaction Cèdre de l’Atlas – Megastigmus spp. reflète la relation spécifique entre arbres et insectes prédateurs pré-dispersion et apparait comme simplifié car seuls arbres-hôtes et prédateurs interagissent, i.e. pas de prédateurs ni de parasitoïdes associés à Megastigmus spp. (Fabre et al. 2004; Boivin and Auger-Rozenberg 2016) . De plus, l ’analyse du taux de prédation, rendue possible suite aux connaissances du système biologique, constitue un élément majeur pour étudier cette interaction entre arbres et insectes prédateurs pré- dispersion. Les sites d’études in situ et leurs dispositifs expérimentaux constituent un jeu de données riche pour étudier l’interaction Cèdre de l’Atlas – Megastigmus spp. D’une part, le suivi longitudinal des 27 cèdres au massif du petit Luberon, réalisé sur 10 années consécutives, permet l’étude spatio -temporelle du taux de prédation. D’autre part, le suivi des patchs de cèdres réalisé sur deux années consécutives, permet un approfondissement de la variation du taux de prédation inter-arbres à l’échelle génétique . Ainsi, les connaissances biologiques du Cèdre de l’Atlas et de ses insectes séminiphages spécialistes Megastigmus spp. et les diverses données échantillonnées en milieu naturel ont permis la conduite d’études empiriques présentées dans le chapitre suivant.

CHAPITRE I

CHAPITRE II

CHAPITRE II Dynamique et déterminants de la prédation pré- dispersion des graines par les insectes

1. Cadre conceptuel de la distribution spatiale des organismes ------43 2. Enjeux et objectifs de l’étude spatio-temporelle de la distribution des insectes herbivores ------47 3. Le masting, un moteur de la dynamique spatio-temporelle des prédateurs spécialistes des graines ------48 3.1. Hypothèses de travail et méthodes ------48 3.2. Principaux résultats ------51 4. Analyse de la variation inter-individuelle de la prédation des graines ------53 4.1. Sensibilité des arbres à la prédation ------53 4.2. Étude génétique de la variation inter-individuelle du taux de prédation ------54 4.2.1. Données génétiques individuelles au sein de patchs de cèdre ...... 55 4.2.2. Hétérogénéité inter et intra-patchs ...... 57 4.2.3. Estimation des apparentements ...... 59 4.2.4. Prérequis à l’analyse génétique : vérification de l’existence d’une variation inter -individuelle au sein des patchs ...... 63 4.2.5. Test de l’existence d’une variation génétique de sensibil ité à la prédation des graines...... 63 5. Synthèse et conclusions ------66

Tout dans la vie est une affaire de choix, ça commence par la tétine ou le téton, ça se termine par le chêne ou le sapin. Pierre Desproges ; Textes de scène (1988) CHAPITRE II

1. Cadre conceptuel de la distribution spatiale des organismes

Généralement, l’abondance des ressources disponibles au sein d’un habitat structure la distribution des organismes puisque leurs effectifs se voient souvent réduits lorsque la ressource est limitée. Ainsi, la distribution d’un organisme est gouvernée par s a capacité à rechercher et à acquérir une ressource potentiellement limitante, du fait de son abondance et de la présence d’autres organismes en compétition pour la même ressource dans le même environnement. D’autre part, l’environnement dans lequel évolue nt la plupart des organismes est hétérogène dans le temps et dans l’espace. Cette hétérogénéité figure donc comme un des moteurs de la répartition et de la dynamique spatio-temporelle des organismes et de leurs ressources (Wiens 2000) . Élaborée dans les années 1960, une des théories fondatrices en écologie comportementale est la théorie d’approvisionnement optimal (en anglais optimal foraging theory ). MacArthur et Pianka (1966) furent les premiers à poser les jalons de cette théorie, fondée sur le principe d’optimalité dans la sélection des ressources. Cette sélection, qui cherche à maximiser le gain énergétique d’un organisme par unité de temps, a ouvert la voie à une modélisation de la répartition spatiale des organismes au sein d’un habitat (Emlen 1966; MacArthur and Pianka 1966) . Un des modèles précurseurs est celui de la distribution libre idéale (en anglais ideal free distribution ), qui est un modèle de densité dépendance applicable dans un habitat hétérogène. Il repose sur trois axiomes, composantes propres aux organismes : (1) leur mouvement serait sans coût énergétique ni contrainte (d’où le terme « libre ») ; (2) leur connaissance de l’habitat serait parfaite (d’où le terme « idéale ») ; et (3) les individus d’un même habitat montrent des aptitudes à la compétition similaires (Fretwell, Stephen Dewitt; Lucas 1970; Fretwell 1972) . L’optimisation de la valeur sélective des organismes (en anglais fitness ) s’effectue dans ce cadre jusqu’à une distribution dans l’habitat corrélée à la quantité de ressources disponibles. Bien qu’originellement appliquée à des populations d’oiseaux (Fretwell, Stephen Dewitt; Lucas 1970) , la distribution libre idéale a constitué une référence théorique pour caractériser la sélection d’habitat opérée par divers organismes. Testée à petite échelle, cette théorie a été partiellement appuyée par des études empiriques sur plusieurs espèces de vertébrés incluant des oiseaux (Haché, Villard, and Bayne 2013; Harper 1982) , des poissons (Godin and Keenleyside 1984; Haugen et al. 2006; Milinski 1988), des amphibiens (Veeranagoudar, Shanbhag, and Saidapur 2004) et des invertébrés, e.g. les gastéropodes (Hermony, Shachak, and Abramsky 1992) . Cependant, de nombreux cas d’ étude ne vérifient pas les hypothèses de la distribution libre idéale. Le choix de l’habitat semble refléter des processus plus complexes car un organisme est contraint par de nombreux paramètres et coûts tels que la compétition intraspécifique (Kennedy and Gray 1993; Reding et al. 2016), les limites de perception (Abrahams 1986) ou les coûts de déplacement (Kennedy and Gray 1993). Ces constats ont conduit à l’émergence de nouvelles approches théoriques, plus complexes mais qui demeurent fondées sur la distribution libre idéale (Flaxman and Reeve 2006; Kacelnik, Krebs, and Bernstein 1992; Matsumura, Arlinghaus, and Dieckmann 2010) . Il s’agit par exemple de la distribution despotique idéale (en anglais ideal despotic distribution ) de Milinski and Parker (1991) qui intègre les in égalités d’aptitude à la compétition entre organismes . Deux patrons théoriques de distribution résultent de la prise en compte des coûts et contraintes réels pour l’organisme par rapport au modèle de distribution libre idéale : une sous-utilisation des sites

CHAPITRE II

riches en ressource et une surutilisation des sites pauvres en ressource. Ces patrons de distribution spatiale des organismes sont à l’origine de la définition de l’agrégation proposée par Danchin and Wagner (1997) et illustrée par la figure 1.1 . Dans le cadre de l’étude des interactions plantes - herbivores et plus précisément celles des interactions plantes-insectes herbivores, la prise en compte de tels patrons d’agrégation semblent particulièrement adéquate car ils ont été observés dans de nombreux cas (Knight, Brown, and Long 2013; Long, Mohler, and Carson 2003; Plath et al. 2012; Sholes 2008) . Par ailleurs, d’autres types de relations de densité-dépendance que celle de la distribution libre idéale ont également été décrits chez les insectes herbivores car leur distribution spatiale est, tout au long de leur vie, plus étroitement liée à celle de leur plante hôte que ne l’est celle d’autres organismes avec leurs ressources (Andersson, Löfstedt, and Hambäck 2013; Cromartie 1975; Root 1973; Stanton 1983) . Désormais, on considère que la réponse des insectes herbivores à la densité de leur plante hôte relève principalement des hypothèses (1) de concentration de la ressource , notée RCH (Root 1973) et (2) de dilution de la ressource, notée RDH (Otway, Hector, and Lawton 2005; Yamamura 1999) . Ces deux hypothèses sont détaillées dans l’ encadré 1 (qui présente également les hypothèses qui leur sont associées). Elles so utiennent d’une manière générale que la densité d’insectes herbivores augmente avec l’augmentation (RCH) ou la diminution (RDH) de la densité des plantes - hôtes.

FIGURE 1.1. Définition de l’agrégation et écart par rapport à la distribution libre idéale. Figure adaptée du livre de Danchin, Giraldeau, and Cézilly (2005) .

CHAPITRE II

ENCADRÉ 1: les hypothèses de concentration (RCH) et de dilution (RDH) de la ressource

L’hypothèse de concentration de la ressource (en anglais resource concentration hypothesis )

Développée par Root (1973) dans son étude pionnière, cette hypothèse prédit que les insectes herbivores détectent et ciblent préférentiellement des plantes-hôtes en forte densité ou en populations monospécifiques. Selon cette hypothèse, les insectes herbivores se concentrent en plus grand nombre là où leur plante-hôte est la plus abondante pour leurs besoins nutritifs et reproductifs (distribution schématisée par les courbes RCH sur la figure 1.2 ). D’autre part, Root (1973) a observé que l’abondance en insectes herbivores spécialistes était plus forte dans les habitats riches en plantes-hôtes (denses ou monospécifiques) que celle d’insectes généralistes.

L’hypothèse de dilution de la ressource (en anglais resource dilution hypothesis )

Cette hypothèse prédit l’exact contraire de l’hypothèse de concentration de la ressource : les insectes herbivores ont tendance à s’agréger sur des plantes -hôtes en faible densité et/ou en populations hétérospécifiques (distribution schématisée par les courbes RDH sur la figure 1.2 ). Établie par Otway, Hector, and Lawton (2005) , l’étude a souligné l’existence d’une agrégation plus importante d’insectes herbivores spécialistes dans des populations d’hôtes en faible densité, contredisant le patron de distribution prédit par Root (1973) . Yamamura (1999) proposait déjà l’hypothèse de diffusion de la ressource (en anglais ressource diffusion hypothesis ) pour ce type de patron de distribution.

Les hypothèses associées à RCH et RDH

L’hypothèse des ennemis naturels (en anglais enemies hypothesis ) stipule que la diversité des prédateurs des insectes herbivores est plus forte au sein d’habitats hétérospécifiques ( i.e. communauté végétale diversifiée) et limite ainsi la densité de population des insectes herbivores au sein de ces habitats (Root 1973; Russell 1989) . Par conséquent RCH est plutôt caractéristique des habitats monospécifiques. Da ns cette même idée, l’hypothèse de résistance par association (en anglais associational resistance hypothesis ) stipule qu'un habitat hétérospécifique entraîne une réduction du nombre d’insectes dans une population de plante hôte via leur dilution, répulsio n et/ou par la favorisation d’ennemis naturels (Root 1973; Russell 1989; Tahvanainen and Root 1972). A l’inverse, l’hypothèse de susceptibilité par association (en anglais associational susceptibility hypothesis ) traduit une augmentation de l’herbivorie sur la plante hôte dans ces habitats hétérospécifiques, (Barbosa et al. 2009; White and Whitham 2000) et renforce RDH.

FIGURE 1.2 . Représentation des différentes distributions adoptées par les insectes herbivores en lien avec le nombre de plantes-hôtes. (a) Nombre d’insectes herbivores en fonction de la proportion de plantes -hôtes dans l’habitat . (b) Nombre d’insectes par plante en fonction du nombre de plantes -hôtes dans l’habitat RCH et RDH désignent respectivement l’hypothèse de concentration de la ressource et l’hypothèse de dilution de la ressource. Traduction de la Figure 1 de Stephens and Myers 2012.

CHAPITRE II

Distribution(s) spatiale(s) Insecte(s) étudié(s) Plante-hôte Référence de l’étude observée(s)

Douze insectes (spécialistes et généralistes) dont Brassica oleracea (Chou commun) RCH (Root 1973) des insectes piqueurs -suceurs Plante herbacée annuelle

Neuf insectes spécialistes des plantes -hôtes Plusieurs plantes hôtes RDH (Otway, Hector, and Lawton 2005) étudiées (majoritairement des charançons) (t outes des herbacées) Insectes spécialistes de la plante-hôte : Walterianella inscripta (une espèce de Tabebuia rosa (Tête Comore) RCH et RDH (Plath, et al. 2012) chyrsomèle) et Eulepte gastralis (une espèce de Arbre tropical pyrale) Agrilus planipennis (Agrile du Frêne) - Fraxinus spp. (Frêne) RDH (Knight, Brown, and Long 2013) Insecte spécialiste Arbre tempéré

Plusieurs insectes spécialistes et généralistes Solanum carolinense RCH (Kim and Underwood 2015) associés à la plante-hôte Plante pérenne herbacée

Plusieurs insectes spécialistes associés à la Pinus edulis (Pin à pignons) RCH (Sholes 2008) plante -hôte Arbre

Lygus lineolaris (Punaise terne) - Fragaria x ananassa (Fraisier cultivé) RCH (Rhainds and English-Loeb 2003) insecte polyphage Plante hybride herbacée vivace

Plusieurs insectes spécialistes associés à la Jatropha nana (Euphorbe endémique Inde) RCH et RDH (Nerlekar 2018) plante -hôte. Plante pérenne herbacée

Trirhabda virgata Solidago altissima (Verge d’or du Canada) (Chrysomèle rayée de la verge d'or) – insecte RCH (Long, Mohler, and Carson 2003) Plante herbacée rhizomateuse polyphage

Urophora affinis (Diptère gallicole) – insecte Centaurea diffusa (Centaurée rude) RCH (Stephens and Myers 2012) spécialiste Plante annuelle ou bianuelle herbacée

Picea mariana (Épinette noire) et Abies balsamea Choristoneura fumiferana (Tordeuse des (Sapin baumier) RCH et RDH (Bognounou et al. 2017) bourgeons de l'épinette) – insecte polyphage Arbres

TABLEAU 1.1. Exemples d’étu des expérimentales ayant testées les hypothèses de concentration (RCH) et/ou de dilution (RDH) de la ressource.

CHAPITRE II

L’existence des patrons de distribution de type RCH ou RDH dépend de caractéristiques propres aux organismes qui incluent (1) les sens qu’ils utilisent pour localiser leur plante -hôte, e.g. signaux visuels, olfactifs, tactiles (Myers and Sarfraz 2017) ; (2) les coûts et contraintes de la recherche de ressources, e.g. le mode de dispersion actif ou passif, les pressions énergétiques, les interactions avec d'autres espèces animales (compétition et prédation) ; (3) le type de relation entretenue avec leur(s) plante(s)-hôte(s) au cours du cycle de vie, e.g. les besoins alimentaires, des stades de développement mobiles ou immobiles ; (4) le niveau de flexibilité du régime alimentaire, e.g. monophagie ou polyphagie (Kunin 1999) . Enfin, les distributions spatiales des insectes herbivores dépendent de facteurs liés à la densité des plantes hôtes et à des effets de voisinage. Ainsi, l'interdépendance entre tous ces facteurs et la spécificité de chaque système d'étude des herbivores et des plantes (Vehviläinen, Koricheva, and Ruohomäki 2007) rendent les prédictions de distribution difficilement généralisables. Des études expérimentales ont confirmé l’existence de patrons de distribution spatiale de type RCH ou RDH chez un certain nombre d’espèces d’insectes herbivores ( tableau 1.1 ) ce qui suggère l ’analyse au cas par cas des systèmes d’interactions plantes -insectes basée sur les caractéristiques des réponses des herbivores à l'hétérogénéité des habitats semble donc nécessaire (Andersson, Löfstedt, and Hambäck 2013) .

2. Enjeux et objectifs de l’ étude spatio-temporelle de la distribution des insectes herbivores

La grande majorité des travaux cités dans le tableau 1.1 concernent des agroécosystèmes et des insectes ravageurs des cultures (Kunin 1999; Rhainds and English-Loeb 2003; Tooker and Frank 2012). En comparaison, l’existence de patrons de RCH ou de RDH a été largement moins documentée dans les écosystèmes naturels, comme les prairies (Nerlekar 2018; Rand and Louda 2006) ou les forêts (Knight, Brown, and Long 2013; Sholes 2008) . Par ailleurs, une limitation importante de la prédiction de la distribution spatiale des herbivores réside dans le manque de prise en compte des composantes temporelles qui peuvent sous-tendre les hypothèses RCH et RDH (Myers and Sarfraz 2017; Nerlekar 2018). En effet, les interactions plantes-insectes herbivores varient probablement dans le temps, par exemple sous l’effet de la variation saisonnière de l'abondance des ressources (Reznik 1993; Strauss and Zangerl 2002) . Par conséquent, la prise en compte des dynamiques spatiales et temporelles de la disponibilité des ressources est nécessaire pour comprendre la distribution des herbivores et évaluer si les distributions spatiales observées sont transitoires ou persistantes. Cela semble d’autant plus nécessaire lorsque la distribution des ressources présente des variations temporelles importantes qui ne résultent pas de l'herbivorie elle-même. La considération d’une composante temporelle dans les patrons de distribution des insectes herbivores (RCH et RDH) représente donc un enjeu fort pour la compréhension d es dynamiques d’interactions plantes -insectes. On propose ici une approche empirique de cette problématique. L’exploitation des forêts naturelles françaises de Cèdre de l’Atlas par les Hyménoptères spécialistes des graines Megastigmus spp. constitue un système d’interactions tout à fait intéressant pour cela . Comme détaillé dans le chapitre 1, les graines de cèdre sont une ressource obligatoire pour les Megastigmus spp. et leurs densités peuvent montrer d’importantes variations spatio -temporelles du fait de la structure spatialement

CHAPITRE II

hétérogène des forêts de cèdres et de la propension de cet arbre au masting. Aucun ennemi naturel spécifique de Megastigmus spp. dans son aire de répartition d'origine n'a été détecté à ce jour en France (Gidoin, Roques, and Boivin 2015) . Enfin, le Cèdre domine généralement les autres espèces végétales en présence ( i.e. herbes et étage arbustif), en densité et en taille, ce qui limite les interférences de celles-ci avec les Megastigmus spp lors de l’exploration de leur habitat. Ces caractéristiques du système Cèdre-Megastigmus spp. définissent donc un cadre pertinent pour rechercher l’existence éventuelles de patrons RCH ou RDH et d’évaluer leur niveau de stabilité dans le temps. Ces travaux abordent spécifiquement les questions suivantes dans les sections 3 et 4 de ce chapitre : - Quelle est l’influence de l’abondance de la ressource sur la démographie des Megastigmus spp. ? - Quel type de distribution spatiale des Megastigmus spp. résulte de la densité de cèdres ? - Quels sont les facteurs explicatifs de la distribution des attaques de graines à l’échelle locale : la démographie des insectes, les caractéristiques des arbres et/ou des facteurs liés au voisinage de l’arbre ? - Existe-t-il des arbres préférentiellement attaqués au sein d ’un peuplement ? Si oui, cet effet individuel peut-il être d’ordre génétique ?

3. Le masting, un moteur de la dynamique spatio-temporelle des prédateurs spécialistes des graines

Les facteurs biologiques liés à l ’interaction spécifique Cèdre de l’Atlas -Megastigmus spp. ont été étudiés à fine échelle . Cette analyse a fait l’objet de la publication suivante :

Article 2 - Violette Doublet, Cindy Gidoin, François Lefèvre & Thomas Boivin (2019). Spatial and temporal patterns of a pulsed resource dynamically drive the distribution of specialist herbivores. Scientific reports 9:177787

3.1. Hypothèses de travail et méthodes

La dynamique spatio-temporelle des attaques des graines par Megastigmus spp a été étudiée à l’échelle locale par le suivi longitudinal d’une population de cèdres, à savoir l’ échantillon des 27 cèdres issus du massif forestier du Luberon (voir section 4.1 du chapitre 1) et a fait l’objet de l’article 2 . Une approche empirique a été conduite, basée sur le suivi individuel de la production de graines et une estimation de leur taux de prédation par Megastigmus spp. sur 10 années consécutives, c’es t-à-dire de 2007 à 2016. Cela a permis également d’estimer leurs niveaux d’abondance sur cette périod e (voir figure 1.3 ). Les taux de prédation estimés sur chaque cèdre décrivent la dynamique de Megastigmus spp. Le groupe d’espèces d’insectes prédateurs de graines étudié étant Megastigmus spp., le terme « insectes » est employé par la suite pour les désigner. Grâce à ce suivi long-terme, les hypothèses suivantes détaillées dans le tableau 1.2 ci-dessous ont pu être testées.

CHAPITRE II

Hypothèses Prédictions

Hypothèse 1: La distribution des Au sein de la population, la variation des taux de prédation s'explique insectes dépend des variations par la densité d’arbres : spatiales de la densité de cèdres - les taux de prédation augmentent lorsque la densité augmente (RCH) - les taux de prédation augmentent lorsque la densité diminue (RDH) Hypothèse 2: La distribution des insectes dépend des variations Au sein de la population, la variation des taux de prédation s'explique temporelles des ressources en par la production de graines graines Hypothèse 3: La distribution des insectes dépend des variations L'impact de la densité sur la variation des taux de prédation au sein de spatiales et temporelles des la population dépend de la production de graines ressources en graines

TABLEAU 1.2. Hypothèses sur la distribution des insectes et prédictions sur les taux de prédation des 27 cèdres de la population du Luberon. Comme présenté dans les chapitres qui précèdent, la dynamique de Megastigmus spp. est étroitement liée à la disponibilité des graines produites par les cèdres. Celle-ci dépend directement du phénomène de masting, c’est pourquoi on a développé une modélisation statistique qui place les variations spatio-temporelles de l’abondance des graine s comme un élément déterminant des taux de prédation. Au préalable de la modélisation, une distinction entre les années de mast (2008, 2009, 2011, 2014 et 2016) et de non-mast (2007, 2010, 2012, 2013 et 2015) (voir figure 1.3 ) a permis de définir la variable qui reflète le masting et dénommée comme telle ( !"#$%&' ). Les différentes étapes de la construction du modèle statistique qui a été choisi pour ces analyses ne sont pas détaillées ici, elles figurent dans l’article 2 . En résumé, la modélisation statistique du taux de prédation de l'année $ mesuré sur l'arbre % est basée sur un modèle linéaire mixte généralisé (GLMM) à l’aide du package R glmmADMB (Harrison et al. 2018; Skaug et al., 2016). Un processus de sélection de modèle a conduit au choix du modèle suivant, où toutes les variables intrinsèques (e.g. production de graines, taille de l’arbre ) ou extrinsèques ( e.g. abondance des insectes, indice de voisinage reflétant l’environnement de l’arbre) à l’arbre % sont hiérarchisées dans la variable !"#$%&' :

(")*+,-+./é,"$%0&+123 = +4 5 !"#$%&' ++++++++++++++++++++++++++++++++++++++++++++++++++++++++5!"#$%&': 6/0,)7$%0&+,-+'/"%&-# 123 ++++++++++++++++++++++++++++++++++++++++++++++++++++++++5!"#$%&': 8&,%7-+,-+90%#%&"'- 3 ++++++++++++++++++++++++++++++++++++++++++++++++++++++++5!"#$%&': ;6/0,)7$%0&+,-+'/"%&-# 123: 8&,%7-+,-+90%#%&"'- 3< > ++++++++++++++++++++++++++++++++++++++++++++++++++++++++5!"#$%&': 8&,%7-+, "?0&,"&7-+,-#+%&#-7$-# 123

5@A 5 !"#$%&'B|C/?/- 3 +++++++++++++++++++++++++++++5@A 5 !"#$%&'B|C&&é-1 5+D123 où μ est l'intercept global, les termes @A 5 !"#$%&'B|C/?/- 3 et @A 5 !"#$%&'B|+C&&é-1 sont les effets aléatoires et D123 correspond aux résidus du modèle. Notés ainsi, C/?/- et C&&é- représentent respectivement les variances inter-individuelles et inter-annuelles du taux de prédation, et sont hiérarchisées dans le facteur !"#$%&' . Il n’y a pas de variation sur l'intercept afin de permettre aux estimateurs de la variance de différer entre les catégories d'années de mast et de non-mast.

CHAPITRE II

FIGURE 1.3. Variations inter-annuelles (a) de la production de graines, (b) du taux de prédation de graines et (c) de l'indice d'abondance des insectes mesurées sur les 27 cèdres de la population du Luberon. Chaque ligne représente la variation d’u n arbre (N=27) et les points représentent les valeurs moyennes obtenues pour l’année donnée . L'indice d'abondance des insectes est une estimation du nombre de Megastigmus spp. émergeant des graines de chaque arbre (calculée sur la période 2009 à 2016 puisque les insectes émergent deux ans après la production de graines).

CHAPITRE II

3.2. Principaux résultats

Les résultats principaux de cette analyse font ressortir d’abord le rôle significatif du masting seul (P-value = 0.009) ou en lien avec d’autres variables telles que la production individuelle de graines et l’indice d’abondance des insectes comme facteurs explicatifs du taux de prédation. En effet, durant les années de mast, le taux de prédation est négativement corrélé à la quantité de graines produites par l’arbre (valeur de paramètre estimé = - 0.20, P-value=0.032). Cet effet significatif de la production de graines durant les années de mast reflète une satiété des prédateurs au cours des années de forte production. Les années de mast permettent la production d’un nombre important d’insectes car la ressource en graines n’est pas limitante. Lorsqu’une année de non-mast intervient, la ressource devient drastiquement limitante puisqu’un nombre important d’insectes dispose d’un nombre restreint de graines disponibles pour leur développement. Ceci augmente la pression de prédation sur les graines disponibles, i.e. le taux de prédation augmente, mais sur le plan démographique cela provoque un effondrement dans la population d’insectes. Le taux de prédation des graines durant la phase de mast suivante est plus faible − un taux moyen de 0,17 (SD± 0,18) en mast contre 0,50 (SD± 0,2) en années de non-mast − car un moindre nombre d’insectes n’attaque qu’une moindre fraction des graines produites. En effet, l’indice d’abondance moyen d’insectes en mast est de 1 580.50 (SD ± 3 742.72) contre 12 521.17 (SD ± 20 576.72) en non-mast. Ainsi l’indice d’abondance des insectes influence significativement le taux de prédation (P-value=0.001). Ces observations et ces effets corroborent l’hypothèse de la satiété des prédateurs (Janzen 2003; Silvertown 1980) qui prévoit une alternance de périodes de satiété et de famine des prédateurs des graines due à une alternance de surabondance (années de mast) et de pénurie (années non-mast) de graines. Un dernier point illustre le contrôle démographique des insectes par le masting : la variance inter-annuelle du taux de prédation (effet -12 significatif avec une P-value = 2.78 × 10 ) est plus élevée pendant les années de mast ( 9"/ EFG1 = 0.47) que pendant les années de non-mast ( 9"/ HIHJEFG1 =0.02). En effet, comme vu précédemment, l’offre globale e n graines est fortement limitée pour les insectes, qui semblent donc exercer une pression de prédation plus homogène entre les arbres. L’impact potentiel de la densité d’hôte en lien avec les patrons de distribution RCH ou RDH a été rendue possible par l’utilisation de l’indice de voisinage qui reflète le degré d'isolement des arbres cibles par rapport à leurs congénères. Des détails sur le calcul de cet indic e sont donnés dans l’article . Considéré seul, l'effet de cet indice de voisinage sur le taux de prédation n'est pas significatif (P-value= 0.811). Cela montre que la densité locale en individus, à elle seule, n'explique pas les taux de prédation. En prenant en compte la quantité de ressource disponible, une interaction significative entre la production de graines et l'indice de voisinage est mise en lumière (P-value=0.005). Cette interaction complexe est représentée par la figure 1.4 .

Pendant les années de non-mast, la production de graines a été considérablement réduite par rapport aux années de mast, et les cèdres situés dans une partie plus dense du peuplement (indice de voisinage >10) ont présenté un taux de prédation plus faible quel que soit le niveau de production de graines, tandis que les cèdres plus isolés (indice de voisinage <10) ont présenté des taux de prédation plus élevés qui augmentent avec l'augmentation de la production de graines. Ces observations reflètent une augmentation des taux de prédation quand la densité des cèdres diminue, c'est-à-dire une agrégation

CHAPITRE II

des insectes sur les arbres isolés. Ceci caractérise un patron de RDH (Otway, Hector, and Lawton 2005) pendant les années de faible production de graines.

FIGURE 1.4. Représentation de la variation du taux de prédation de graines en fonction de la production de graines pour différents indices de voisinage en années de mast et en années de non-mast sur les 27 cèdres de la population du Luberon. Les barres grises illustrent la division de l'indice de voisinage en quatre classes d’effectifs égaux (a : classe d’arbres isolés, b - c : deux classes de faible densité en cèdres, d : classe de forte densité en cèdres). Les lignes rouges correspondent à une moyenne mobile des taux de prédation de graines. La production de graines est présentée ici suivant une transformation racine pour compenser visuellement l'écart quantitatif de la production de graines entre les années de mast et les années non-mast. Chaque point représente un taux de prédation de graines d'un arbre pour une année donnée.

En revanche, pendant les années de mast, on ne détecte pas de patron de RCH ni de RDH ( figure 1.4 ). En effet, il est plus difficile de détecter un patron suivant une augmentation (RCH) ou bien une diminution (RDH) « continue » du taux de prédation suivant l’indice de voisinage. La significativité

CHAPITRE II

de la relation entre le taux de prédation et la production de graines est détaillée dans le tableau 3 de l’article . Elle est basée sur les coefficients de corrélation de Pearson, montrant le caractère non- monotone de cette relation en période de mast. Ainsi, le patron de RDH détecté en période de non- mast s’avère transitoire puisqu’en mast, on ne distingue pas de patrons RCH ou RDH.

Cet aspect transitoire de la distribution spatiale des insectes entre les années de non-mast et les années de mast peut résulter de la stratégie d’exploitation faite par Megastigmus spp. Les cèdres isolés sont potentiellement plus visibles, ce qui peut leur conférer une meilleure attractivité pour les insectes en dispersion locale active, en période où la ressource est limitée (les années de non-mast). En particulier, la silhouette et le contraste de couleurs entre le feuillage et les cônes de l’arbre pourraient constituer des signaux forts pour la reconnaissance de l'hôte à courte distance chez Megastigmus spp. (Turgeon, Roques, and Groot 1994) . Comme les insectes réagissent probablement aux mêmes signaux visuels et olfactifs pendant les années de mast que celles de non-mast, le masting peut donc augmenter l’attractivité de l’ensemble des arbres produisant des cônes. Cela peut conduire à des trajectoires actives, mais aléatoires, des insectes vers des arbres produisant des cônes dans le voisinage, quelle que soit la densité des arbres. Aussi, les arbres les plus isolés (indice de voisinage < 4) ont montré des taux de prédation relativement plus élevés que les arbres en forte densité. Cela s’est produit aussi bien en année de mast que de non-mast, même si la prédation en faible densité demeure relativement moindre les années de mast en comparaison des années de non-mast (figure 1.4 ).

Pour résumer, notre étude souligne l’importance de considérer le masting comme moteur de dynamique spatio-temporelle des insectes. Les facteurs déterminants de la prédation des graines sont intrinsèques ( e.g. production de graines) et extrinsèques ( e.g. abondance des insectes, indice de voisinage en lien avec la production de graines ) à l’ arbre. Ainsi, le caractère transitoire du patron de distribution spatiale de type RDH chez Megastigmus spp. a pu être mis en évidence en considérant ces différents facteurs. Par ailleurs, le modèle a mis en évidence un effet individuel significatif, détaillé ci-après dans la section 4.1 .

4. Analyse de la variation inter-individuelle de la prédation des graines

4.1. Sensibilité des arbres à la prédation

Le modèle mixte utilisé intègre un effet aléatoire individuel pour tester si certains arbres étaient préférentiellement attaqués par Megastigmus spp. quelles que soient les années de mast ou de non- mast. Cet effet est significatif (P-value=2.90×10 -9) au-delà d’autres variables explicati ves intrinsèques (production de graines, taille de l’individu) ou extrinsèques (indice de voisinage, abondance des insectes) considérées dans le modèle mixte, et ce indépendamment des catégories d'années de mast et de non-mast. En effet, la variance inter-individuelle du taux de prédation des graines fournie par le modèle est similaire entre les années de mast et les années non-mast ( 9"/ EFG1 =0.35 et 9"/ HIHJEFG1 =0.34). De plus, la corrélation significative du taux moyen de prédation des graines de chaque arbre entre les années mast et les années non-mast (figure 1.5 (a), corrélation de Spearman : rho=0.71, valeur P= 4.49×10 -5) appuie la corrélation significative des estimations des BLUP issus de l’effet aléatoire

CHAPITRE II

individuel (figure 1.5 (b), corrélation de Spearman : rho=0.54, valeur P=0.004). Ces résultats mettent en avant une sensibilité plus forte de certains cèdres à la prédation au sein de notre échantillon de 27 cèdres.

FIGURE 1.5. Effet individuel du taux de prédation de graines sur les 27 cèdres de la population du Luberon. (a) Relation entre le taux moyen de prédation de graines de chaque arbre calculé pour les années de mast et les années de non-mast. (b) Relation entre les BLUP (Best Linear Unbiaised Prediction) de chaque arbre pour les années de mast et les années de non-mast. À chaque arbre est attribué un numéro identique sur les deux graphiques (numérotation de 1 à 27).

On peut imaginer trois origines possibles à cette sensibilité individuelle aux attaques d’insectes. Elles n’ont pas été testées formellement dans cette approche. D’une part, des facteurs micro - environnementaux pourraient influencer indirectement les insectes à travers leurs effets sur un état physiologique ou chimique des cèdres ( e.g. le sol, l’exposition à la lumière…). D’autre part, des facteurs intrinsèques liés à des caractéristiques des arbres, voire des insectes, qui n’ont pas été considérés dans notre étude. Enfin, on peut envisager un effet direct du génotype de l'arbre sur l’attractivité visuelle, physiologique ou chimique pour les insectes, ou sur le succès de la ponte et le développement des insectes dans les graines ( e.g. , génotype de vulnérabilité/de résistance à la prédation des graines), ou bien un effet indirect du génotype de l'arbre sur la qualité des graines qu'il produit et qui influence le choix des insectes dans leur prédation. Cette estimation de la variance phénotypique individuelle du taux d’attaque des graines constitue un aspect novateur de notre analyse. Elle demeure à notre connaissance peu documentée (Mopper 1991; O’Reilly -Wapstra, McArthur, and Potts 2004; Underwood and Rausher 2000) notamment en ce qui concerne son déterminisme. Au vu de ce résultat, d'autres recherches portant sur l’analyse de la variabilité inter -individuelle des taux de prédation par les graines semblent nécessaires. On a choisi de tester l’hypothèse d’un déterminisme génétique de cette variabilité dans la section suivante.

4.2. Étude génétique de la variation inter-individuelle du taux de prédation

Une variation individuelle de sensibilité à la prédation des graines a été détectée sur les 27 cèdres du Luberon, reflétée par l’effet aléatoire « individus » introduit dans le modèle (cf. section 4. 1 du

CHAPITRE II

chapitre). Des analyses génétiques sont une voie d’exploration de cet effet individuel. En effet, il a été mis en évidence que certains phénotypes de plantes-hôtes affectent la performance ou la préférence des herbivores via un contrôle génétique (Mopper 1991; O’Reilly -Wapstra, McArthur, and Potts 2004; Underwood and Rausher 2000) . La recherche d’origines génétiques à la sensibilité aux attaques des herbivores permet d’ évaluer les conséquences écologiques de cette variation individuelle chez les plantes (Dickson and Whitham 1996) . En ce qui concerne les interactions arbres-insectes, plusieurs études se sont penchées sur d’éventuelles résistances génétiques aux insectes foreurs (Ott et al. 2011) , aux insectes phyllophages (Fernandez-Conradi et al. 2017; Moreira, Zas, and Sampedro 2013) , aux insectes piqueurs-suceurs (Fabre et al. 1988; Schvester and Ughetto 1986) mais très peu, voire aucune étude ne s’est intéressée aux prédateurs de graines. Toutefois, des études sur la résistance d’origine génétique des prédateurs de graines existent chez les plantes annuelles, dans un contexte de production agricole et d’hybridation (Atlan et al. 2010; Cummings, Alexander, and Snow 1999; Dechaine, Burger, and Burke 2010) . Ainsi, les bases génétiques de la sensibilité aux attaques des prédateurs de graines chez les arbres demeurent à ce jour peu explorées. On peut supposer que cette variation de sensibilité soit due à des signaux d’attractivité chimiques, mécaniques ou visuels ( i.e. liée à la quantité de cônes). De plus, on observe communément chez les Conifères une variabilité des composés phénoliques qui permettent la fabrication de résine (Franceschi et al. 1998; Lieutier 2002) . Cette variabilité pourrait peut-être affecter la capacité de pontes des insectes prédateurs de graines. 4.2.1. Données génétiques individuelles au sein de patchs de cèdre

Pour vérifier l’existence de bases génétiques à la variation d’un trait , l’analyse génétique consiste à tester si la ressemblance phénotypique entre deux individus s’explique par l eur ressemblance génétique (apparentement) ou par des facteurs environnementaux partagés. Cette analyse porte donc sur des paires d’individus, elle nécessite l’existence d’ une variation du trait d’intérêt et d’ une variation de l’apparentement. Comme l’indi que l’ encadré 2 sur les différentes stratégies d’analyses génétiques possibles pour estimer l’héritabilité d’un trait, il faut au préalable pouvoir établir une variance d’apparentement entre individus. L’échantillon que constitue le suivi individuel des 27 cèdres du Luberon ne constitue pas un jeu de donnés suffisant et pertinent pour conduire une telle analyse génétique. En effet leur faible effectif ainsi que leur répartition éparse au sein du grand massif forestier du Luberon (cf. carte géographique présentée dans la section 4.1.1 du chapitre 1) rend leur apparentement très improbable, ce qui constitue un frein majeur à l’analyse génétique. En revanche, il a été possible de développer cette approche avec le suivi individuel des cèdres de 15 patchs échantillonnés en Vaucluse (cf. voir chapitre 1, section 4.2 pour plus d’informations sur les dispositifs expérimentaux). En effet, la configuration en patchs d’individus rend possible la détection d’individus apparentés, dont la fréquence à l’échelle locale est certainement plus élevée que dans de grands massifs forestiers tels que ceux du Luberon ou du Mont Ventoux. Ces patchs apparaissent pionniers sur le front d’expansion. Dans ces conditions de front, on peut d’ores et déjà présupposer d’une part l’existence d’ arbres d’une même génération apparentés par leurs parents (i.e. comme les sources de semis sont peu nombreuses, on a plus de chance de déceler des parents communs) et, d’autre part , l’existence de patchs dits « inter-générationnels » (i.e. avec une probabilité d’avoir l’arbre -mère et son descendant ou d’avoir des jeunes de type pleins frères-sœurs issus d’une mère locale même si celle-ci peut avoir disparue). On présume donc qu’au sein de ces patchs on trouvera à la fois des individus fortem ent apparentés et d’autres non -apparentés.

CHAPITRE II

ENCADRÉ 2 : Génétique quantitative et mesure de l’héritabilité d’un trait dans une population

Valeur phénotypique d’un individu:

K=+L5M=N5ON5M

Le phénotype K est l’expression d’un caractère chez l’individu. Il correspond à la somme entre la valeur génétique L et la valeur environnementale M. La valeur génétique L peut être décomposée comme suit :

L = N 5 ON ,

N étant la valeur génétique additive et ON la valeur génétique non- additive.

L’héritabilité au sens large:

Q TL TN 5 TON P RS = + = + TK TL 5+TM

L’héritabilité au sens strict:

Q TN TN P SS =+ = TK TL 5+TM

L’héritabilité est la part de la variance phénotypique d’origine génétique. Au sens large, elle inclut la valeur génétique non- additive, au sens strict elle l’exclut.

CHAPITRE II

Les données génétiques individuelles issues des patchs de cèdres ont été obtenues à l’aide de marqueurs SNP (cf. section 4.2.2 du chapitre 1). Le taux d’erreur lié au génotypage des individus a été estimé en utilisant 17 individus dupliqués (soit 17 individus × 74 SNP = 1258 SNP au total) et est très faible (0.08%). Également, le pourcentage moyen de données manquantes n’est que de 4%, gage de qualité pour la fiabilité de cette méthode de génotypage. Au final, l’analyse a porté sur un total de 760 individus après élimination des génotypes ayant plus de 20% de SNP manquants et élimination des doublons. Ces doublons s’expliquent par l’échantillonnage même effectué sur le terrain : certains arbres présentaient des cimes groupées et il était a priori impossible de trancher entre la possibilité d’être face à un individu présentant des fourches ou de deux individus distincts mais « entremêlés ». Les données de génotypage m’ont permis de répondre a posteriori à ces questions : des génotypes identiques pour deux cimes groupées sont donc le fait d’un même individu.

Pour ces cimes groupées, les taux de prédation étaient calculés au niveau du groupe et pas de chaque cime individuelle et ces données ont donc été retirées de l’analyse . Puisque l’objectif de cette analyse génétique est de tester l’existence d’un trait héritable de la sensibilité des arbres à la prédation des graines, on s’est intéressé aux seuls individus fructifères. Cela concernait ainsi un total de 112 individus génotypés pour lesquels un taux de prédation a été estimé au moins une année sur les deux années d’observation . Par la suite, et pour plus de clarté, le terme d’individus phénotypés est employé pour désigner les individus génotypés dont on a estimé le taux de prédation des graines.

4.2.2. Hétérogénéité inter et intra-patchs

On dispose d’une information partielle sur la démographie au sein de chaque patch, i.e. l’âge de certains individus génotypés a été mesuré par dendrochronologie. Malgré le caractère non-exhaustif de ces distributions présentées sur la figure 1.7 , cette information vient étayer l’hypothèse de possibles relations d’apparentement et donne une i dée préconçue des relations de parenté envisageables intra- patchs. Parmi les individus dont l’âge est une donnée disponible, la distribution des individus phénotypés est représentée par les barres rouges de la figure 1.7 ). Certains patchs sont majoritairement constitués de jeunes individus ( e.g. patchs C, F, I, K, L, M) et d’autres apparaissent comme des patchs inter-générationnels ( e.g. patchs A, H, J, O ). On remarque qu’aucun individu du patch C n’a été phénotypé en raiso n d’un nombre trop important d’arbres suspectés comme multi -cimes.

Une analyse en composante principale (ACP) via la fonction ade4 du package Adegenet (Jombart 2008; Jombart and Ahmed 2011) apporte une seconde information sur l’hétérogénéité des patchs. Effectuée sur l’intégralité des individus génotypés (760 individus), elle permet d’illustrer la relative différenciation génétique des patchs sur les axes de l’ACP (voir figure 1.8 ).

La structure démographique précédente indique quels apparentements possibles sont envisageables. De façon complémentaire, la structure génétique sur cette ACP suggère que de tels apparentements intra-patch ont effectivement lieu. Notamment, les patchs H, D et J se distinguent des autres patchs, majoritairement chevauchants sur les axes de l’ACP de la figure 1.8. Du fait du processus d’expansion et des effets fondateurs (voir encadré 3 du chapitre 3 pour plus de détails sur ces effets), les patchs les plus isolés peuvent montrer aussi un fort niveau d’apparentement interne et donc une forte différenciation génétique. C’est le cas pour les trois patchs H, D et J .

CHAPITRE II

FIGURE 1.7. Distribution de l’âge des individus génotypés au sein de chaque patch (listés du patch A au patch O). Chaque trait rouge repr ésente un individu génotypé pour lequel un taux individuel de prédation de graines est associé. Cela s’applique donc uniquement aux individus fructifères.

CHAPITRE II

FIGURE 1.8. Analyse en composantes principales (ACP) effectuée sur les 760 individus des patchs de cèdres du Vaucluse listés du patch A au patch O. Projection des individus sur les axes 1 et 2 (à gauche) et axes 2 et 3 (à droite), les valeurs propres sont indiquées en bas de chaque graphique.

4.2.3. Estimation des apparentements

Cette analyse est une analyse in situ , sans connaissance a priori sur les relations de parenté entre individus (cf. encadré 2 ). L’utilisation d’estimateurs d’apparentement « continus » entre paires d’individus a permis de caractériser la variation des apparentements entre individus.

La qualité de l’estimation des appar entements dépend de la qualité des marqueurs génétiques, c’est -à-dire du nombre de marqueurs polymorphes (ici 74 SNP), du nombre d’allèles par locus (ici 2) et des fréquences de ces allèles à chaque locus. Pour évaluer la qualité de ces marqueurs, on a simulé 4 types de relations de parenté simples qui seraient issues de la même population avec les fréquences alléliques estimées sur les 760 individus génotypés. Pour ces pédigrées simulés on sait quel apparentement génétique est attendu : 0.5 pour les relations parent-descendant (en anglais Parent- Offspring), notées « PO » ou les relations pleins frères-sœurs (en anglais Full-Sib) notées « SB », 0.25 pour les relations demi frères-sœurs (en anglais Half-Sib), notées « HS » et enfin 0 pour les individus non apparentés (en anglais Unrelated), notés « UR » (cf. figure 1.9).

CHAPITRE II

FIGURE 1.9. Représentation schématique des liens de parentés et du calcul des probabilités d’identité de gènes selon les apparentements considérés.

Pour simuler 100 paires d’individus de chacune des 4 relations de parenté théoriques, on utilise la fonction familysim du package R related (Pew et al. 2015) . Il existe plusieurs estimateurs de l’apparentement (présentés sur la figure 1.10 ) et pour choisir l’estimateur le plus adéquat pour les données génétiques disponibles, on compare les estimations obtenues sur ces apparentements simulés par la fonction coancestry du même package.

Les critères de qualité des estimateurs sont les suivants :

- les valeurs estimées doivent être sans biais autour des valeurs théoriques attendues

- le chevauchement des valeurs entre différents types de relations doit être réduit, i.e. une variance d’estimation réduite autour des valeurs théoriques attendues

On remarque que la qualité des différents estimateurs est relativement similaire à quelques différences près ( figure 1.10 ). À titre d’exemple, l’estimateur de Wang différencie mieux les faibles valeurs que les fortes valeurs d’apparentement. On a utilisé les différents estimateurs pour estimer les apparentements entre toutes les paires d’individus réellement observés (boxplots « data » de la figure 1.10 ). Au vu de ces résultats, on a finalement retenu l’estimateur de Lynch & Ritland, noté « Lynchrd » sur la figure, car c’est celui dont les coefficients de corrélation entre les valeurs observées et les valeurs théoriques sont les plus élevées (r=0.841). La distribution des apparentements estimés sur les individus phénotypés avec l’estimateur choisi e st représentée pour chaque patch sur la figure 1.11 .

Ainsi 6216 apparentements ont été estimés pour ces individus et la variance des apparentements apparaît propice à l’analyse génétique. En effet, les apparentements (boxplots « data » de la figure 1.11) sont très étalés pour certains patchs, ainsi on dispose à la fois d’individus apparentés et non apparentés. Au regard de la distribution des âges ( figure 1.7), on constate que les patchs inter- générationnels ( e.g. patchs O, H, A, J) ont des étalements très importants avec de fortes valeurs suggérant des relations de type parent-descendant ou plein-frères-sœurs , contrairement aux patchs constitués de jeunes individus ( e.g. K et L), ce qui conforte ces estimations.

CHAPITRE II

FIGURE 1.10. Présentation des pédigrées simulés, HSHS désigne les relations demi frères-sœurs, POPO désigne les relations parent-descendant, SBSB désigne les relations pleins frères-sœurs et URUR désigne les non-apparentés au regard des apparentements estimés sur les données génotypés, notés data . Sept estimateurs d’apparentement listés de (a) à (g) sont présentés (Li, Weeks, and Chakravarti 1993; Lynch and Ritland 1999; Milligan 2003; Queller and Goodnight 1989; Wang 2002, 2007, 2011) .

CHAPITRE II

FIGURE 1.11. Apparentements estimés sur les individus phénotypés pour le trait de sensibilité à la prédation (N=112) au sein de chaque patch (listés du patch A au patch O) en utilisant l’ estimateur de Lynch & Ritland, noté Lynchrd . Les pédigrées simulés ( HSHS pour les relations demi frères-sœurs, POPO pour les relations parent-descendant, SBSB pour les relations pleins frères-sœurs et URUR pour les non-apparentés) sont présentés au regard des apparentements estimés sur les données phénotypés, notés data .

CHAPITRE II

4.2.4. Prérequis à l’a nalyse génétique : vérification de l’existence d’une variation inter - individuelle au sein des patchs

Avant de débuter l’analyse g énétique à proprement dite, on a testé l’existence d’un effet individuel dans un modèle statistique similaire à celui utilisé sur les 27 cèdres du Luberon présenté dans la section 3 de ce chapitre. Ainsi, la modélisation statistique du taux de prédation de l'année t mesuré sur l'arbre i d’un patch s’appuie sur la même écriture du modèle linéaire mixte généralisé (GLMM) à l’aide du package R glmmADMB .

Comme on a souhaité quantifier la part de l’effet individuel sur les 112 individus fructifères et prédatés, on a comparé un modèle UVWX sans effet aléatoire C/?/- et un modèle UVWQ avec effet aléatoire C/?/- . On a considéré les variables 6"$7Y (listé de A à O) et C&&é- pour laquelle le taux de prédation a été estimé (2017 ou 2018) comme des effets fixes dans ces modèles. L’écriture des deux modèles est la suivante :

UVWX Z (")*+,-+./é,"$%0&+123 = +4 56"$7Y5C&&é- 5D123

UVWQ Z (")*+,-+./é,"$%0&+123 = +4 5 6"$7Y 5 C&&é- 5 [|C/?/- 3 5 D123

Le modèle UVWQ se différencie significativement du modèle UVWX par une P-Value hautement significative (<2.2.x 10 -16 ). On a ensuite utilisé les estimations des BLUP issues de l’effet C/?/- introduit dans le modèle UVWQ dans l’analyse génétique. En effet, chaque BLUP reflète la variation individuelle du taux de prédation et contient possiblement la part génétique qui pourrait l’expliquer.

4.2.5. Test de l’existence d’une variation génétique de sensibilité à la prédation des graines

Une fois les apparentements estimés pour chaque paire d’individus phénotypés, la méthode de régression de Ritland (Ritland 1996) a été utilisée pour tester l’existence d’une base génétique de la variation de taux de prédation. Cette méthode est illustrée par le graphique de la figure 1.12 . Chaque point sur le graphique correspond à une paire d’individus génotypés et phénotypés. Cette méthode

« simple » consiste en une régression entre la similitude phénotypique, notée \32]+et le degré d’apparentement génétique estimé pour chaque paire d’individus , noté +^32]. Le calcul de la similitude phénotypique est le suivant : \32] = @_3 ` aB@_3 ` aBb+c avec _3 la valeur phénotypique d’un individu %, a et c étant la moyenne et la variance du trait phénotypique _ de la population, respectivement. Ainsi la similitude phénotypique d’un trait est synonyme de covariation phénotypique. Selon cette méthode, des individus non apparentés auraient autant de chance d’avoir des similitudes phénotypiques que des dissimilitudes, avec donc une grande variabilité des similitudes. Des individus moyennement apparentés (par exemple de type HS) auraient une similitude phénotypique « intermédiaire » et moins variable. En revanche, des individus très apparentés (par exemple de type SB ou PO) auraient une similitude phénotypique très élevée. Ce sont ces paires d’individus qui tirent la tendance et permettent d ’obtenir une approximation de l’héritabilité. Ainsi la présence d’individus très apparentés est rare mais cruciale pour cette méthode. Sous l’hypothèse d’un contrôle génétique additif du trait , le coefficient de la pente de régression est proportionnel à l’héritabilité a u sens strict, e égal à dYGG .

CHAPITRE II

FIGURE 1.12. Représentation schématique de la régression de Ritland.

On a donc appliqué cette méthode sur le jeu de données des 112 individus phénotypés dont l’apparentement a été estimé et 6216 paires d’individus générées (cf. section 4.2.4 ). La similitude phénotypique \32] des 112 individus correspond aux BLUP du modèle UVWQ précédemment présentés dans la section 4.2.3 . En utilisant ces BLUP, on s ’affranchit d’une éventuelle co variation phénotypique d'origine environnementale entre individus d'u n même patch ainsi que d’une covariation liée à l’année d’observation , cer tains individus n’ayant pas fructifié les deux années. Cela permet d’ éviter une confusion avec la covariation due à l'apparentement puisque les apparentés sont plus souvent issus du même patch, notamment les individus fortement apparentés : la proportion de paires intra-patch est de

8%, cette part est plus faible (5%) pour les faibles valeurs d’apparentement (^32] < 0.20) et plus élevée pour les fortes valeurs d’apparentement (31% pour 0.20 < ^32] < 0.40 et 89% pour ^32] > 0.40).

Deux régressions de Ritland ont donc été conduites : l’une est effectuée sur les paires d’individus phénotypés pour lesquelles les valeurs d’apparentement, +^32], mesurées par l’estimateur sont conservées en l’état, l’autre est effectuée sur des valeurs d’apparentement ^32] que l’on a volontairement forcées à une valeur de 0 sur les paires d’individus inter -patchs. En effet, on peut supposer que ces paires soient non apparentées et que les variations d’apparentements estimées relèvent plus de l’incertitude d’estimatio n. La situation des patchs conduit à une confusion partielle entre l’effet génétique et l’effet environnemental lié aux patchs puisque deux individus apparentés ont plus de chance de se retrouver dans un même patch. Pour résoudre cette confusion, on utilise le modèle précédent UVWQ qui sépare l’effet patch de l’effet individuel. En faisant cela, la régression de Ritland donne un effet génétique pur mais incomplet. Alternativement, un modèle UVWf sans l’effet fixe 6"$7Y donne tout l’effet génétique mais avec une part confondue de l’effet patch. Ce modèle s’écrit comme tel :

UVWf Z (")*+,-+./é,"$%0&+123 = +4 5 C&&é- 5 [|C/?/- 3 5 D123

CHAPITRE II

FIGURE 1.13. Régression de Ritland appliquée sur les 112 individus phénotypés en utilisant les BLUPS des modèles pour calculer les apparentements \32] pour le trait sensibilité à la prédation. (a) Mod2 sans forçage à « 0 » des apparentements inter-patchs ; (b) Mod2 avec forçage à « 0 » des apparentements inter-patchs ; (c) Mod3 sans forçage à « 0 » des apparentements inter-patchs ; e (d) Mod3 avec forçage à « 0 » des apparentements inter-patchs. Les valeurs de l’héritabilité YGG ainsi que la significativité de la régression, ns pour non-significatif et * pour P-value < 0.05 et ** pour P- value g 0.005 sont précisées sur les graphiques.

Les résultats de cette régression sont présentés sur la figure 1.13 . D’une manière globale, on remarque qu’en testant les deux modèles UVWQ et UVWf avec ou sans forçage des inter-patchs, l’effet génétique détecté avec la méthode de Ritland est faible, voire nul. Plus précisément, en utilisant le modèle UVWQ qui conserve l’effet génétique p ur, les pentes des régressions sont quasiment nulles, voire négatives avec une significativité marginale dans la situation de forçage des inter-patchs (cf. graphiques a) et b) de la figure). En utilisant le modèle UVWf , graphiques c) et d) de la figure, qui lui conserve l’effet génétique complet mais « impur », les régressions de Ritland calculées sont légèrement positives et significatives. Ainsi, les résultats des régressions sur les deux modèles UVWQ et UVWf semblent illustrer la confusion d’effets (entre effet gén étique et effet environnemental). Ils ne permettent pas de conclure définitivement sur la significativité de l'héritabilité de la variation inter- individuelle de la prédation des graines.

Plusieurs hypothèses peuvent soutenir ces résultats. Il est tout d’abord possible qu’il n’existe réellement pas de contrôle génétique de la sensibilité à la prédation sur ces données. Néanmoins la qualité des données, i.e. le faible nombre d’effectifs (N=1 12) et la qualité des SNP utilisés, ou la méthode d’analyse conjuguée à la confusion d'effets peuvent également expliquer ces résultats. La

CHAPITRE II

méthode de Ritland est connue pour sa faible puissance de test tandis que d’autres méthodes s’appuyant sur le modèle animal sont reconnues plus puissantes (Garant and Kruuk 2005; Kruuk 2004; Wilson et al. 2010) . La confusion partielle entre l’apparentement et le partage d’un environnement commun par les individus apparentés est une contrainte majeure des analyses génétiques in situ . Ainsi, cette étude génétique préliminaire plaide en faveur d’une poursuite d’analyses pour étayer ces premiers résultats.

5. Synthèse et conclusions

Dans ce chapitre , on s’est intéressé aux facteurs impliqués dans les interactions plantes-insectes herbivores à une échelle fine, à travers l’étude de la dynamique du système Megastigmus spp. – Cedrus atlantica . L’étude longitudinale sur les 27 cèdres du Luberon a permis de montrer que le caractère transitoire des patrons de distribution des insectes herbivores peut résulter de variations temporelles de la densité des ressources (Doublet et al. 2019; Bognounou et al. 2017) . En ce sens, mes travaux confirment l’importance de prendre en compte le niveau de disponibilité en ressources aux niveaux individuel et populationnel chez l’hôte lorsque l’on veut comprendre les patrons de distribution des insectes prédateurs de graines (Bogdziewicz, Canelo, and Bonal 2019; Pélisson et al. 2013) . Mes travaux soulignent également l'importance d'intégrer les facteurs temporels de fluctuation de ressources pour caractériser précisément ces mêmes patrons.

Le masting joue un rôle essentiel dans les variations inter-annuelle et inter-individuelle des taux de prédation de graines par Megastigmus spp. dans cette population de cèdres, générant un patron transitoire de RDH. On a pu voir que les cèdres isolés subissent des taux de prédation des graines particulièrement importants en années de non-mast mais également en non-mast.

Les variations significatives des taux de prédation des graines inter-individus dans les 27 cèdres du Luberon et dans les 112 cèdres des 15 patchs échantillonnés dans le Vaucluse suggèrent une plus forte sensibilité de certains individus à la prédation des graines. Celle-ci n’a pas pu encore être définitivement associée à un facteur génétique des arbres dans les approches qui ont été développées ici et d’autres explorations d’ordre génétique plus puissantes avec d’autres outils méthodologiques et statistiques sont en cours. Également, envisager des travaux supplémentaires sur les caractéristiques de ces arbres et sur le comportement de sélection d’hôte chez Megastigmus spp. est une piste à considérer.

Ainsi, la fluctuation spatio-temporelle de la ressource, des effets de densité-dépendance dans les niveaux d’attaque des graines et la plus forte sensibilité de certains individus à la prédation peuvent avoir d'importantes conséquences sur la dynamique et la génétique des populations d’arbres. Dans les populations naturelles d’arbres, les conséquences de ces variations inter-individuelles sont restées très peu documentées jusqu’à présent, au profit d’une perception davantage quantitative (combien d’arbres et de graines sont attaqués ?) que qualitative (quels sont les arbres qui sont attaqués ?) à l’échelle de la population locale. Dans ce contexte, on émet l’hypothèse que les résultats sur cette nouvelle dimension des interactions arbres-insectes séminiphages peuvent avoir des implications importantes dans les processus de dynamique d’expansion des populations de plantes, notamment des arbres. En effet, dans

CHAPITRE II

un contexte de régénération naturelle et de dynamique forestière (c’est le cas du cèdre en France), il est pertinent de s’interroger sur la réponse des populations d’arbres à l’influence possible (1) des patrons d’agrégation des prédateurs des graines, et (2) du masting dans l’issue de cette dynamique proies-prédateurs.

Cette nouvelle problématique relevant de la démo génétique des populations d’arbres en expansion fera donc l’objet du chapitre 3. On y développera une approche de modélisation pour contourner les contraintes pratiques imposées par l’étude d’espèces végétales pérennes qui ont des cycles reproductifs particulièrement longs.

CHAPITRE III

CHAPITRE III Impacts démogénétiques des prédateurs de graines sur leurs arbres-hôtes en situation d’expansion

1. Cadre conceptuel de la dynamique des populations en expansion ...... 69 1.1. Enjeux de l’étude de dynamique des peuplements forestiers ...... 69 1.2. Représentations mathématiques des populations en expansion ...... 70 1.3. Conséquences des expansions : points de vue génétique et démographique ...... 72 1.4. Facteurs modifiant les impacts démogénétiques de l’expansion ...... 75 1.4.1. La dispersion ...... 75 1.4.2. L’effet Allee ...... 76 2. Enjeux et objectifs de l’étude des interactions biotiques dans la dynamique d’expansion des populations d’arbres ...... 77 3. Etude analytique d’une population d’arbres en expansion soumise à la prédation pré-dispersion ...... 78 3.1. Approche théorique : structure du modèle et postulats associés ...... 78 3.2. Diagramme du modèle analytique et plan d’analyse ...... 84 3.3. Principaux résultats ...... 85 3.3.1. L’effet Allee lié à la prédation des graines ...... 85 3.3.2. Influence du masting et de la dispersion des graines sur l’effet Allee ...... 86 3.3.3. Prédation des graines, effet Allee et interférences avec le masting et la dispersion des graines : synthèse des résultats ...... 87 4. Synthèse et conclusions ...... 89

Les droits de l'homme s'effacent devant les droits de l'asticot. Pierre Desproges ; Les réquisitoires du tribunal des flagrants délires (1980-1983) CHAPITRE III

1. Cadre conceptuel de la dynamique des populations en expansion

1.1. Enjeux de l’étude de la dynamique des peuplements forestiers

La dynamique des populations est un domaine de recherche qui vise à décrire les variations spatio- temporelles de taille et de structure des populations d’une ou de plusieurs espèces et à caractériser les facteurs qui les régissent (Lande, Engen, and Saether, 2003; Lawton, Newton, and May, 1994; Royama, 1992; Turchin, 2003) . La complexité de cette discipline réside notamment dans la multiplicité de ces facteurs: les facteurs biologiques intrinsèques des populations ( e.g. leurs traits d’histoire de vie tels que le mode de reproduction, le cycle de vie, le mode de dispersion, la compétition intraspécifique liée à la structure en âges et le sex-ratio), ainsi que les facteurs extrinsèques ( e.g. prédation, disponibilité en ressources). Ceux-ci sont liés à l’environnement et affectent la survie, la fécondité et la dispersion des individus effectivement réalisées et donc, i n fine , la taille et la structure des populations. De fait, la dynamique des populations dépend des réponses des populations aux conditions du milieu. Notamment, l'expansion des populations naturelles est un processus démographique majeur, contribuant à leur renouvellement et à leur persistance, façonnant leur diversité génétique. Une expansion constitue ainsi le siège de nombreux processus démographiques et génétiques (Excoffier, Foll, and Petit, 2009; Gilbert et al., 2017; Lande, 1988; Polechová, 2018; Shaw, 1995) . Cependant, les perturbations que constituent les changements biotiques et abiotiques actuels ( e.g. invasions biologiques, maladies émergentes, changement climatique, utilisation des terres) ont de plus en plus d'impact sur la capacité des espèces à coloniser et à persister dans de nouveaux territoires (Chen et al., 2011). L'évaluation des impacts démographiques et évolutifs de l’interaction des espèces en jeu avec leur environnement durant le processus d’expansion s’avère ainsi cruciale afin de prévoir les futurs changements de l'écosystème (Davis and Shaw, 2001) . Dans le contexte particulier des organismes sessiles tels que les arbres, la réussite d’une expansion dépend de leur succès reproducteur et de leur dispersion, qui dépend d’un certain nombre d’ interactions biotiques. Par ailleurs, la situation actuelle des arbres sur le continent européen est l’illustration d’une évolution dynamique des peuplements forestiers. Durant la dernière période glaciaire, les forêts étaient quasi-absentes en Europe bien que quelques populations refuges subsistaient au sud du continent (Kremer and Goenaga, 2002; Le Corre, Dumolin-Lapègue, and Kremer, 1997; Petit et al., 2002) . Après cette période de rétractation, une recolonisation progressive des peuplements forestiers sur le territoire européen a suivi et se reflète dans la diversité des forêts que l’on côtoie de nos jours (Le Corre et al., 1997). De plus, on assiste actuellement à une expansion massive depuis le 20 è siècle des forêts européennes suite à l’abandon des anciens territoires agricoles due entres autres à l’exode rural (Kauppi, Sandström, and Lipponen, 2018; Tissot and Kohler, 2013; Vilà-Cabrera, Espelta, Vayreda, and Pino, 2017) . Le réchauffement climatique interroge sur l’évolution future de telles expansions et sur la capacité évolutive des populations qui résultent de ces phénomènes. Au vu des changements annoncés d’aires de rép artition de nombreuses espèces (Ceriani, Pierce, and Cerabolini, 2009; Jensen et al., 2008; Poloczanska et al., 2008) les questions d’adaptation ou d’une nécessaire migration des arbres sont d’actualité. Ainsi , les forêts font l’objet d’analyses de leurs processus d’expansion en lien

CHAPITRE III

avec leur capacité d'adaptation dans le contexte des changements actuels (Kremer et al., 2012; Lefèvre, et al., 2014; Petit, Feng, and Dick, 2008; Zhu, Woodall, and Clark, 2012).

1.2. Représentations mathématiques des populations en expansion

On considère qu’un modèle de population est un modèle de dynamique dès lors que l’évolution dans le temps du système ( e.g. l’état de la population ou la métapopulation étudiée) y est intégrée. Le temps peut être modélisé explicitement ( i.e. une variable du système, incluse de manière « continue ») ou implicitement ( i.e. à un donné, inclus de manière « discrète » reflétant un état précis du système). !" La représentation d’un processus d’expansion implique un mouvement dans l’espace à savoir un événement de dispersion. Mathématiquement, deux approches sont employées pour caractériser cet évènement de dispersion (Ronce, 2007) : - implicitement via un taux de migration (migration rate en anglais) correspondant à la part d’individus qui dispers e de génération en génération (Gyllenberg and Hanski, 1992; Hanski and Gilpin, 1991; Perry and Enright, 2007; Yamanaka and Liebhold, 2009)

- explicitement via un noyau de dispersion, également appelé matrice de convolution (en anglais convolution or dispersal kernel ) correspondant à une loi de densité de probabilités qu’une propagule soit dispersée (Austerlitz et al., 2004; Kot, Lewis, and Driessche, 1996)

Modéliser une population en expansion balaye un vaste domaine de représentations mathématiques spatialisées incluant diverses techniques de modélisation. On peut néanmoins distinguer deux classes de modèles : les modèles individus-centrés et les modèles agrégés. Les modèles individus-centrés (i.e. variable d’état discrète ), en anglais individual-based models , où chaque individu est discrétisé dans l’espace par ses coordonnées (DeAngelis and Grimm, 2014; Deangelis and Mooij, 2005; Kohler and Huth, 1998; Mollison, 1977; Travis and Dytham, 1998). Ces modèles supposent une connaissance a priori relativement fine et exhaustive de la biologie du système étudié et permettent la description de la structure génétique spatiale de la population (Shaw, 1995; Wingen, Brown, and Shaw, 2007) . Ainsi ces modèles constituent un pont entre observations et modélisation (Bevers and Flather, 1999; Dytham, 2009), représentant les trajectoires de chaque individu dont découle plus globalement la dynamique de la population étudiée. Ils requièrent souvent plus de complexité et un nombre important de simulations. Ils se révèlent également difficilement analysables mathématiquement et nécessitent a posteriori des analyses de validation des paramètres et de sensibilité. La seconde classe de modèle est à l’échelle de la population ( i.e. variable d’ état continue). Bien souvent, l’évolution spatio-temporelle de la dynamique est étudiée à travers la densité de population en chaque point de l’espace. Cette densité est calculée selon une dynamique locale plus ou moins complexe et des processus de dispersion. Ces modèles agrégés (en anglais population models ) peuvent être comme tout modèle, étudiés en temps continu ou en temps discret. Notamment, pour les modèles en temps continu, on distingue entre autres les modèles aux équations intégro-différentielles faisant intervenir les dérivées d’une fonction et ses intégrales, en anglais integro-differential equations, notés IDE , (Bonnefon et al., 2014; Garnier, 2011) et les modèles aux équations aux dérivés partielles, en anglais partial-differential equations , notés PDE (Bonnefon et al., 2014; Holmes et al., 1994). Ces modèles sont majoritairement déterministes, bien que l’on puisse y ajouter des termes stochastiques.

CHAPITRE III

En ce qui concerne les PDE, les modèles de réaction-diffusion (en anglais reaction-diffusion models ) figurent parmi les modèles les plus utilisés car ils sont souvent simples pour réaliser des simulations et développer des approches analytiques en faisant des approximations sur le noyau de convolution à queue légère, i.e. noyau gaussien (Roques, 2013) . En effet, ces modèles sont comparables à la dispersion avec un noyau gaussien (bien que la dispersion à longue distance est également possible mais peu utilisée). Le terme « réaction » caractérise la croissance, i.e. la dynamique locale de la population, et le terme « diffusion » caractérise la dispersion dans l’espace , i.e. la représentation macroscopique agrégée du déplacement aléatoire des individus de type ‘browniens’. Le succès de ce type de modèles s’explique notamment par leurs capacités à décrire les vagues de propagation (en anglais travelling waves ) qui sont des solutions particulières, non bornées décrivant l’expansion de la population (Roques, 2013) . Une caractéristique clef de ces modèles réside dans la vitesse de propagation de ces solutions définie par une vitesse asymptotique finie, i.e. vitesse constante égale à avec le taux de croissance et le terme de diffusion (Fischer, 1937) . #Récemment,# =l’analyse 2$%& de la% structure interne de ces vagues& sur les fronts d’expansion , i.e. les contributeurs de ces fronts, a été rendue possible en regardant leur dynamique interne (en anglais inside dynamics , terme introduit par Garnier et al., 2012 et distinguer ainsi les « fronts tirés » des « fronts poussés » (en anglais pulled/pushed fronts ). Les fronts tirés correspondent à une vague où les individus de la population situés à l’ avant déterminent la dynamique. À l’inverse, les individus à l’arrière de la population déterminent la dynamique pour les fronts poussés. Cela permet notamment de regarder la structure de la population en plus de sa densité et d’identifier certains facteur s démographiques et génétiques liés au processus d’expansion.

Néanmoins, la principale limitation des modèles de réaction-diffusion vient du terme de diffusion dès lors que la dispersion longue distance nécessite d’ être modélisée. C’est ce que permettent les IDE, alternatives aux modèles de réaction-diffusion (Bonnefon et al., 2014; Fedotov, 2001; Medlock and Kot, 2003) . En effet, les modèles IDE peuvent prendre plusieurs formes de noyaux de dispersion (Klein, Lavigne, and Gouyon, 2006; Kot et al., 1996) . Ainsi les noyaux peuvent être gaussiens ou à queues légères, i.e. des noyaux décroissant plus vite qu’une exponentielle (Kot et al., 1996; Mollison, 1977) ou encore à queues lourdes, i.e. noyaux décroissant moins vite qu’une exponentielle). Ainsi les noyaux à queues lourdes représentent la dispersion à longue distance (Klein et al., 2006; Nathan and Muller-Landau, 2000; Ronce, 2007) . L’analogue en temps discret de ces modèles en temps continu (e.g. PDE et IDE) inclut notamment les modèles aux équations intégro-différentielles faisant intervenir les dérivées d’une fonction et ses intégrales, en anglais integrodifference equations (Lutscher, 2019; Marculis, Lui, and Lewis, 2017; Zhou and Kot, 2011) , souvent déterministes et qui peuvent se résoudre analytiquement suivant le degré de complexité des équations qui les caractérisent. Ces modèles en temps discret sont généralement utilisés dans un contexte biologique précis et ne peuvent alors pas s’appliquer à n’importe quel système étudié. En effet, ils décrivent généralement des événements de reproduction et de dispersion synchronisés et séparés. Ainsi on suppose que la dispersion se produit durant une période du cycle biologique bien définie et est sédentaire le reste du cycle. On peut donc considérer ces processus de façon disjointe. Typiquement, ce type de cycle biologique s’applique à des populations synchrones dans leur reproduction (e.g. ce qui apparait approprié pour les organismes sessiles tels que les espèces à masting) et qui ont des générations non-chevauchantes. En revanche, cette modélisation discrète peut

CHAPITRE III

apparaitre dans certains cas comme une approximation de processus continus, et donc n’être pas forcément appropriée d’un point de vue biologique . Enfin, ces modèles permettent l’utilisation des différents noyaux de dispersion (courte ou longue distance).

Plus généralement, cette présentation succincte et non-exhaustive de modèles existants pour décrire une population en expansion souligne la nécessité de considérer différentes approches pour décrire l’expansion et la complémentarité de ces approches pour arriver à une compréhension la plus complète de la dynamique d’expansion. Ainsi, les enjeux prédictifs de la dynamique spatio -temporelle des populations et de leurs conséquences potentielles à long terme sur les écosystèmes reposent en partie sur notre compréhension des processus d'expansion des populations.

1.3. Conséquences des expansions : points de vue génétique et démographique

Les expansions naturelles sont des phénomènes spatiaux qui peuvent être très dynamiques (Davis and Shaw, 2001; Hewitt, 1996; Taberlet and Cheddadi, 2002) . Elles peuvent aboutir à un établissement durable de la population dans le nouvel environnement colonisé, ou ne pas perdurer et s’éteindre. L’enjeu du succès de l’expansion constitue une problématique d’actualit é en lien avec les changements globaux (Davis and Shaw, 2001) . De plus, leur étude est d’autant plus justifiée que de nombreux processus d’expansion ont eu lieu dans l’histoire récente de la plupart des espèces (Hewitt, 2000; Hewitt, 1996) . L’expansion a un impact direct sur la démographie de sa population (taille, densité, structure) mais également sur la génétique de la population (structure, diversité). Ainsi, il est important de comprendre les conséquences de ces expansions sur les popula tions tant d’un point de vue génétique que démographique car ces phases d’expansion sont synonymes pour la population de périodes de transition au cours desquelles des « révolutions génétiques » peuvent avoir lieu (Polechová, 2018) . En effet, durant cette migration, des phénomènes génétiques comme la mutation, la sélection ou la dérive prennent part au modelage de cette biodiversité. Ainsi, la structure génétique spatiale, i.e. l’organisation spatiale de la diversité génétique des populations, se voit décrite et étudiée dans de nombreuses études (Storfer et al., 2007) . Généralement, une expansion spatiale se traduit démographiquement par une forte augmentation du nombre total d’individus au sein de la population. On pourrait de fait supposer que l’expansion spatiale et l’expansion démographique « pure », ont des conséquences similaires sur la diversité génétique de la population. Des populations dynamiques, i.e. en croissance, devraient, entre autres, (1) être moins sujettes à la dérive génétique que les populations stationnaires (Kimura and Crow, 2006) et de ce fait avoir des fréquences alléliques relativement stables ; (2) avoir un excès d’allèles rares et des fréquences de mutations faibles (Maruyama and Fuerst, 1984; Tajima, 1989) . Cependant l’observation de tels patrons de diversité génétique dans ces populations en expansion dépend des niveaux de flux de gènes passés et récents entre les sous-populations (Excoffier et al., 2009; Ray, Currat, and Excoffier, 2003). Le sujet de l’expansion des populations dans le domaine de l’écologie spatiale connait actuellement un intérêt croissant, notamment axé sur les conséquences génétiques de ce phénomène (Cahill and Levinton, 2016; Excoffier et al., 2009; Hallatschek and Nelson, 2008; Marculis et al., 2017; Pujol and Pannell, 2008) . Les processus évolutifs tels que la sélection et la dérive génétique qui agissent à la fois sur la diversité génétique et les structures génétiques sont susceptibles de conduire au succès ou à

CHAPITRE III

l'échec de l'expansion (Excoffier et al., 2009; Slatkin and Excoffier, 2012) . Plusieurs études ont pu mettre en évidence un déclin de la diversité génétique du cœur de la population à sa périphérie, i.e. le front d’expansion (Eckert, Samis, and Lougheed, 2008) . Cette perte de diversité génétique vers les fronts d'expansion est souvent associée à l’occurrence d’effets fondateurs successifs (cf. encadré 3 ) qui peuvent résulter d'une plus grande contribution des individus situés au front d'expansion de la population (Peter and Slatkin, 2013; Pierce et al., 2017; Rousselet et al., 2010; Slatkin and Excoffier, 2012). Des études se sont penchées sur l’étude de la réduction progressive de la diversité génétique pendant le phénomène d’expansion (Hallatschek and Nelson, 2008) , soulignant que la réduction de la taille efficace de la population est la « signature » du processus d’expansion . De plus, il a été montré qu’en présence d’un gradient environnemental , la perte de diversité génétique par dérive génétique peut limiter la capacité d ’expansion (Polechová and Barton, 2015) .

Les effets fondateurs successifs peuvent conduire au phénomène de surf (en anglais gene surfing ) lorsqu'une mutation se produisant au front envahit progressivement la zone d'expansion (Edmonds, Lillie, and Cavalli-Sforza, 2004; Hallatschek and Nelson, 2008). Ce phénomène est l’analogue spatial de la dérive génétique (Slatkin and Excoffier, 2012) . Ainsi, la zone avec la fréquence la plus élevée de cette mutation n’est pas nécessairement son lieu d’origine. De plus, ce phénomène de surf n’est pas limité aux variantes neutres puisque les mutations aussi bien délétères qu’avantage uses peuvent surfer (Travis et al., 2007) . Surf et sélection favorisent ainsi la structuration génétique spatiale (Excoffier and Ray, 2008) et le devenir de la diversité génétique durant l’expansion.

Lors d’une expansion spatiale, il peut également y avoir des introgressions, i.e. transferts de gènes d’une espèce à une autre (interfécondation ) dès lors que l’espèce en expansion empiète sur l’aire de répartition d’une autre espèce. On constate notamment des introgressions massives chez des espèces envahissantes (Barton and Hewitt, 1985; Buggs, 2007; Currat and Excoffier, 2004; Currat et al., 2008). De plus, ces espèces envahissantes sont beaucoup plus sensibles à la réduction de la diversité génétique lors d’effets fondateurs, car ils réduisent fortement leur potentiel d’adaptation (Dlugosch and Parker, 2008). Dans la même idée, l’introduction contrôlée de populations dans les milieux naturels par l’Homme demeure difficile, où souvent moins de la moitié des individus introduits parviennent à s’établir (Fauvergue et al., 2012). Ainsi les conséquences des expansions intègrent à la fois la composante démographique mais également la composante génétique, qui s’avère essentielle dans la compréhension du succès de ces expansions. Cette section a présenté les conséquences démographiques et génétiques de ces expansions, la section suivante s’attachera à préciser les facteurs agissant sur ces expansions.

CHAPITRE III

ENCADRÉ 3 : Effet fondateur et conséquence sur la diversité génétique

L’effet fondateur

L'importance de la diversité génétique dans une population, et donc de son potentiel évolutif, est positivement associée à la taille efficace de la population ( Ne ) (Frankham, 1996; Montgomery et al., 2000) . Décrit pour la première fois par Mayr en 1942, l’effet fondateur (en anglais founder effect ) désigne l’établissement d’une nouvelle population par un petit nombre d’individus portant une fraction de la diversité génétique totale de la population parentale (Mayr, 1954, 1999) . En raison de cette diversité génétique réduite, la nouvelle population résultante de cet effet fondateur sera génétiquement et phénotypiquement différente pouvant conduire dans les cas les plus extrêmes et sur des échelles de temps importantes à la spéciation.

Cas d’une population en expansion

Dans le cas d’une population en expansion, des effets fondateurs successifs auront pour conséquence une réduction progressive de la diversité génétique de la population le long du front d’expansion, i.e. une érosion spatiale de la diversité génétique (voir exem ple d’une population d’arbres sur la figure 1.1 ). Cela peut notamment se produire si les principaux contributeurs à l’expansion sont des individus localisés au front de l’expansion (Peter and Slatkin, 2013; Pierce et al., 2017; Rousselet et al., 2010; Slatkin and Excoffier, 2012) .

FIGURE 1.1 . Représentation schématique d’une situation d’expansion au sein d’un peuplement. Les différents génotypes sont caractérisés par des couleurs différentes. Dans cette configuration, les contributeurs au processus d’expansion sont des sources issues du front de la population, i.e. un effectif efficace Ne relativement faible dépeignant une diversité génétique faible. Ainsi, la dispersion successive des sous-populations créées génèrent progressivement la perte de la diversité génétique.

Dans l’exemple de la figure 1.1 , l’ érosion de la diversité génétique de ces « nouvelles forêts » établies suite à quelques arbres fondateurs qui participent à la régénération locale (Gerzabek, Oddou-Muratorio, and Hampe, 2017; Hampe, Pemonge, and Petit, 2013) conduit à une structure spatiale de la diversité génétique. Cette nouvelle structure génétique déterminée par un petit nombre d’individus peut mettre un grand nombre de générations à s’estomper une fois ces nouvelles forêts à l’équilibre démographique (Austerlitz and Garnier- Géré, 2003; Austerlitz et al.,1997; Bialozyt, Ziegenhagen, and Petit, 2006; Le Corre et al., 1997) .

CHAPITRE III

1.4. Facteurs modifiant les impacts démogénétiques de l’expansion

On a souligné dans la section précédente que le processus d’expansion a à la fois un impact démographique et un impact génétique sur la population. On propose ici la notion d’ impacts démogénétiques pour englober ces deux aspects. Plusieurs facteurs sont à même de modifier les impacts démogénétiques de l’expansion. Ces facteurs peuvent notamment réduire les effets fondateurs et permettre ainsi le maintien de la diversité génétique : ils entrainent une diminution de la capacité de dispersion des individus du front d’expansion. Il peut s’agir de facteurs environnementaux externes tel que l’hétérogénéité du milieu, les conditions au front d’expansion (Altwegg et al., 2013), ou des conditions climatiques défavorables (Garnier and Lewis, 2016; Pluess, 2011) . En plus de facteurs environnementaux, il peut s’agir de facteurs d’interactions, telle que la compétition interspécifique qui viendrait limiter la dispersion des individus situés au front (Roques et al., 2015). Les facteurs peuvent également être intrinsèques à l’espèce en expansion, comme les caractéristiques biologiques. Notamment, il a été montré que l’érosion de la diversité génétique est réduite chez les arbres comparés aux plantes annuelles due à leur longue durée de vie et leur phase juvénile qui atténuent fortement les effets fondateurs pendant la colonisation (Austerlitz et al., 2000). Ainsi, des facteurs intrinsèques et extrinsèques peuvent interférer dans la structuration génétique spatiale résultant de l'expansion de la population. Outre les facteurs précédemment cités, on examine plus spécifiquement dans cette section les deux facteurs suivants : la dispersion et les effets Allee, détaillés plus amplement ci-après.

1.4.1. La dispersion

Pour les organismes sessiles, la dispersion est une caractéristique majeure pour la colonisation de la niche écologique potentielle de nouveaux habitats (Pagel et al., 2020) et in fine est le vecteur des flux de gènes (Kremer et al., 2012; Oddou-Muratorio and Klein, 2008; Ronce, 2007; Saastamoinen et al., 2018) . Chez les plantes, deux évènements de dispersion prédominent : la dispersion du pollen pour la reproduction et la dispersion des graines pour la régénération de l’espèce. Dans ce travail, on a étudié uniquement la dispersion des graines, comme cet événement est postérieur à la prédation pré- dispersion.

La production et la dispersion des graines sont des déterminants majeurs du recrutement des semis et, par conséquent, de la structure spatiale et de la distribution des individus qui en découlent (Nathan and Muller-Landau, 2000; Wang and Smith, 2002) . De plus, la dispersion des graines et le succès de la régénération pilotent la réussite du transfert de l’information génétique d’une génération à la suivante (Amm et al., 2012). Plusieurs modes de dispersion spatiale existent comme par exemple, l’anémochorie qui correspond à la dispersion par le vent, la zoochorie qui correspond à la dispersion par les animaux, l’hydrochorie qui correspond à la dispersion par l’eau, l’autochorie qui correspond à la dispersion par la plante elle-même. Chez les arbres, l’anémochorie prévaut pour de nombreuses essences, e.g. le sapin, le pin, le cèdre et le hêtre.

De plus, les espèces végétales se distinguent également par leur capacité de dispersion des graines à longue distance, notée LDD (Clark et al., 2003; Clark et al., 1999; Nathan, 2006; Nathan and Muller- Landau, 2000; Schurr et al., 2018; Schurr, Steinitz, and Nathan, 2008) . La LDD est une caractéristique commune aux arbres et qui contribue à leur capacité d'adaptation (Kremer et al., 2012) . Notamment,

CHAPITRE III

en utilisant des noyaux à queue lourde, Klein, Lavigne, and Gouyon, 2006 ont montré que la LDD conduit à des sources plus diversifiées des graines éloignées du cœur de la population. Ainsi, une population en expansion ayant des capacités de LDD augmente la contribution de la forte densité d'individus du cœur au front d'expansion, réduisant ainsi les effets fondateurs (Bohrer, Nathan, and Volis, 2005; Cain, Milligan, and Strand, 2000; Fayard, Klein, and Lefèvre, 2009; Ibrahim, Nichols, and Hewitt, 1996; Nathan, 2006; Nathan et al., 2012) . On suppose donc que la grande capacité de dispersion des arbres est un des processus majeurs qui maintient les niveaux élevés de variation génétique mesurés dans leurs populations naturelles (Austerlitz and Garnier-Géré, 2003; Kremer et al., 2012). Ainsi, les flux de gènes et en particulier les événements de LDD peuvent jouer un rôle déterminant dans le réapprovisionnement de la diversité génétique des populations et potentiellement favoriser la propagation d'allèles bénéfiques (Kremer et al., 2012) .

En plus de son effet sur la diversité génétique lors d'une expansion, la LDD peut accélérer la vitesse à laquelle l'expansion se produit (Austerlitz and Garnier-Géré, 2003; Garnier, 2011; Kot et al., 1996) et maintenir un taux de croissance élevé de la population pendant les premières phases d'expansion (Lesser and Jackson, 2013).

1.4.2. L’effet Allee

T. Malthus, célèbre économiste britannique fut le premier à poser les bases de la dynamique de croissance des populations. Née d’un contexte d’économie politique, sa théorie prédit un accroissement géométrique ou exponentiel de la population si rien n’est fait pour réguler sa croissance (Malthus, Winch, and James, 1826) . P-F.Verhulst, mathématicien belge propose une théorie améliorée de celle de Malthus car elle intègre à cet accroissement des phénomènes d’autorégulation (Verhulst, 1838). Toutefois ces deux modèles omettent un effet densité-dépendant de l’accroissement proposé en 1931 par W.C. Allee, zoologiste américain (Allee, 1931) . L’effet Allee se traduit par une corrélation positive entre un taux de croissance per capita et la taille (ou la densité) de la population (Courchamp, Berec, and Gascoigne, 2008; Courchamp, Clutton-Brock, and Grenfell, 1999; Stephens, Sutherland, and Freckleton, 1999). Cette densité-dépendance peut prendre une forme positive où la taille de la population affecte un trait associé à la valeur sélective, i.e. la fitness, tel que le succès reproducteur per capita . La taille de la population influence directement l’intensité des effets Allee, qui sont qualifiés de forts ou faibles. Par exemple, un effet Allee fort traduit le fait que le taux de croissance atteint un seuil critique pour la fitness et la population tend vers l’extinction . Un effet Allee faible n’a a priori pas d’impact substantiel sur le devenir de la population (Berec, Angulo, and Courchamp, 2007; Fauvergue et al., 2012; Stephens et al., 1999) . Il a été démontré que les effets Allee peuvent moduler l’impact démogénétique de l’expansion en favorisant la diversité génétique des fronts d’expansion (Marculis et al., 2017; Roques et al., 2012). L’étude de Roques et al., 2012 a notamment démontré qu e la présence d’un effet Allee permettait le maintien de la diversité génétique d’une population sur le front d’expansion. Ainsi bien que les effets Allee soient souvent jugés délétères, ils peuvent s’avérer bénéfiques pour éviter l’érosion de la diversité génétique liée aux effets fondateurs. De plus, de nombreuses études empiriques ont révélés l’existence d’effet Allee chez les plantes (Davis et al., 2004; Feldman and Morris, 2011; Groom, 1998; Kaul et al., 2016; Kramer et al., 2009; Levin, Kelley, and Sarkar, 2009; Xia, Sun, and Liu, 2013) , ce qui laisse supposer que l’étude de ces effets sont particulièrement pertinents dans l’expansion des populations d’arbres .

CHAPITRE III

2. Enjeux et objectifs de l’étude des interactions biotiques dans la dynamique d’expansion des populations d’arbres

L’analyse des interactions biotiques en jeu dans l es dynamiques d’expansion au sein des écosystèmes forestiers nécessite plus d’attention puis que ces interactions peuvent avoir un rôle clef dans les processus démographiques et génétiques des peuplements forestiers. En particulier, les interactions plantes-insectes ont de fortes répercussions sur la dynamique et l'évolution des populations végétales (Boivin, Doublet, and Candau, 2019; Canelo et al., 2018; Kolb, Ehrlén, and Eriksson, 2007; Maron and Crone, 2006) . Nombre de modèles de dynamiques forestières n’intègrent pas ou rarement de telles interactions biotiques dans leurs mécanismes. Exception faite pour les insectes pouvant induire des dépérissements massifs d’arbres au sein du peuplement, et qui sont explicitement ou implicitement inclus comme facteurs de mortalité au sein de ces modèles. En revanche, l’activité des inse ctes se nourrissant d’embryons et de graines et qui n’affecte pas directement la survie de l’arbre - même mais son succès reproducteur, n’est pas ou très peu considérée (Boivin, Doublet, and Candau, 2019). Ainsi, la connaissance des impacts démogénétiques de cette herbivorie spécifique est encore maigre, faisant de cette interaction entre arbres et insectes prédateurs des graines un pan inexploré dans les modèles de dynamique forestière (Boivin et al., 2019; Lischke and Löffler, 2006) . Ce manque est d’autant plus regrettable que de tels impacts potentiels peuvent déterminer le succès de l’expans ion et du potentiel évolutif de la population d’arbres (Crofts and Brown, 2020) . Au chapitre précédent, on a pu mettre en évidence expérimentalement une variation du taux de prédation dans l’espace et dans le temps et un effet du masting, comme moteur dans la distribution spatiale des insectes. Ces résultats, bien que spécifiques au système Cèdre-Megastigmus spp. interrogent plus largement sur l’implication du masting et des patrons de distribution des insectes dans un contexte de dynamique forestière. Notamment, la distribution spatiale des prédateurs de graines peut induire des phénomènes de densité dépendance, tels que les effets Allee. De plus, des essences à forte propension d’expansion naturelle, tel que le cèdre en France, interrogent les conséquences démographiques et génétiques au côté de la question liée à prédation des graines. Ainsi l’étude des implications démogénétiques de l’interaction arbre à masting -prédateurs de graines dans un peuplement en expansion figure parmi les pistes à explorer. Il est proposé ici une approche théorique de cette problématique.

Ces travaux abordent spécifiquement les questions suivantes dans la section 3 de ce chapitre : - Dans quelle mesure la prédation pré-dispersion des graines et le masting ont-ils un impact sur les sources de graines au front d ’expansion ? - La distribution spatiale des prédateurs des graines influence-t-elle ce processus ? - La dispersion des graines, qu'il s'agisse de noyaux à courte ou à longue distance, modère-t-elle ce processus ?

CHAPITRE III

3. Étude analytique d’une population d’arbres en expansion soumise à la prédation pré-dispersion

L’étude de l’impact de la prédation pré -dispersion sur la dynamique d’expansion d’une population d’arbres -hôtes s’est faite par le biais d’une modélisation en collaboration avec Lionel Roques , chercheur en mathématiques et bio-statistiques au sein de l’unité BioSP à INRAE du centre d’Avignon. Cette analyse a fait l’objet de l’article suivant :

Article 3 - Violette Doublet, Lionel Roques, Étienne Klein, Thomas Boivin, François Lefèvre (2020). Seed predation-induced Allee effects, seed dispersal and masting jointly drive the diversity of seed sources during population expansion. Article soumis pour publication dans le journal The American Naturalist.

3.1. Approche théorique : structure du modèle et postulats associés

Cette approche se base sur des développements analytiques dans le cadre d’un modèle simplifié mais robuste afin de mieux comprendre l’impact démogénétique de la prédation pré -dispersion sur le processus d’expansion d’une population d’ arbres. On a analysé le succès d’expansion et sa diversité génétique associée sous l’influence de la prédation des graines et de deux caractéristiques biologiques majeures des arbres : les patrons de dispersion des graines et le masting. L’objectif était d’analyser comment ces caractéristiques des arbres peuvent affecter l’impact des prédateurs des graines sur le processus d’expansion.

Pour mesurer ces effets conjoints, i.e. prédation et caractéristiques biologiques des arbres, sur le processus d’expansion, la distribution des graines saines ayant échappé e à la prédation pré-dispersion, a été modélisée. Comme indicateur de la diversité génétique qui se met en place sur le front d’expansion, on a est imé la contribution des différentes sources de graines saines dispersées et reçues sur le front d'expansion, et analysé les variations de ces contributions suivant les différents scénarios étudiés. À cet égard, on suppose que la taille efficace de la population est plus élevée si les graines arrivant sur le front d’expansion proviennent de sources situées au cœur de la population composé e d'arbres non apparentés en forte densité, plutôt que si elles proviennent de sources de graines situées au front en faible densité. En outre, une forte contribution des sources de graines issues du cœur permet la réduction des effets fondateurs pendant l'expansion et assure ainsi un maintien de la diversité génétique sur le front (cf. encadré 3 ).

Le modèle est construit dans un espace unidimensionnel, à l’échelle de la population d’arbres et de son front d’expansion, en temps discret sur un pas de temps a nnuel. On a considéré séparément des populations d’arbres qui font et ne font pas de masting. En cas de masting, le processus d’expansion est analysé sur une période de années et en cas d’absence de masting sur un événement annuel de reproduction. Les différents processus' modélisés durant le cycle de reproduction de la population d’arbres en expansion sont : (1) la production de graines ; (2) la prédation pré-dispersion et (3) la dispersion des graines. Cette démarche a consisté en une analyse de différents scénarios construits en faisant varier ces processus. Les détails de ces différents processus et développements analytiques

CHAPITRE III

figurent en intégr alité dans l’article 3 . Ainsi, dans les trois sections qui suivent, une lecture synthétique de la structure du modèle est proposée.

3.1.1. La population d’arbres en expansion La population en expansion est discrétisée dans l’espace et modélisée sur un domaine 1D via un vecteur correspondant aux positions du domaine. La population est caractérisée par la densité d’arbres (quantifiée localement par une fonction , x étant la position dans l’espace, c’est -à-dire en nombre d’arbres par unité de longueur, la métrique)*(+ étant arbitraire dans cette approche analytique.

FIGURE 1.2. Représentation schématique de la densité d’arbres . Les pointillés verticaux se réfèrent aux limites entre le cœur et le front du peuplement. )*(+

Comme l’objet d’étude est une population en expansion, on suppose que la densité d’arbres est constante autour du point central qui re présente le cœur du peuplement (conceptualisée sur la figure 1.2). Ainsi la densité est constante( = 0 dans le cœur, puis elle déc roît vers le front d’expansion.

3.1.2. La production de graines On suppose que le peuplement en expansion est exclusivement constitué d’arbres fructifères, i.e. tous les arbres sont reproducteurs, et que la production individuelle de graines par arbres est spatialement homogène. Deux stratégies de reproduction au sein de la population ont été considérées :

- stratégie sans masting : la production individuelle de graines, notée est constante dans le temps ( graines par arbre et par an, indépendamment de l'année). % % - stratégie avec masting : la production individuelle de graines varie de façon périodique, on note sa moyenne sur une période de années durant laquelle la production de graines varie chaque%, année k. De plus, la densité d’arbres' reste inchangée sur la période , ce qui signifie que les graines ne contribuent pas à l’expansion)*(+ pendant cette période, correspondant"' à un stade non reproductif de années. '

CHAPITRE III

3.1.3. La prédation des graines avant dispersion

Ø Patrons de distribution des prédateurs de graines

Différents scénarios de distributions spatiales des insectes, i.e. la densité de prédateurs notée , indépendante ou dépendante de la densité d’arbres ) ont été considérés. Ces scénarios ont permis-*(+ de représenter un panel varié de caractéristiques biologi)*(ques propres aux insectes, i.e. leur mobilité et leur stratégie de recherche de nourriture.

Sc.0 : pas de prédation avec ou sans masting

Un scénario de référence sans prédateur de graines est utilisé dans les modélisations.

Sc.1 : distribution uniforme des prédateurs On suppose ici que la densité des prédateurs est indépendante de la densité d’arbres , cf. figure 1.3.a . Ce scénario est représentatif d’une-*(+ grande mobilité des insectes qui résulte")*(+ en leur diffusion rapide dans le peuplement. On obtient ainsi une distribution spatialement uniforme des insectes. cas sans masting

avec , terme constant positif (uniforme dans le peuplement et fixé à 1 dans nos calculs.*/ +numériques)= . = 13 et le4 nombre de graines. % cas avec masting en situation de masting, le nombre d’insectes de l’année dépend du nombres. *de/ +graines5 = .5 = de 13 l’année567 , correspondant à la durée de diapause de l’insecte8 en années. % "8 9 : :

Sc.2 : distribution densité-dépendante positive des prédateurs On suppose ici que la densité des prédateurs est dépendante de la densité d’arbres de façon linéaire et avec une corrélation positive, cf.-*(+ figure 1.3.b . Ce scénario est représentatif)*(+ d’une mobilité réduite des insectes qui les concentre autour de leur site d’émergence des graines ou d’une concentration d’ insectes à mobilité réduite sur des arbres en forte densité. cas sans masting

.*/+ = 1"3";*/+ cas avec masting

.*/+5 = 13567;*/+

CHAPITRE III

Plusieurs scénarios supplémentaires ont été testés, notés Sup ici, et sont détaillés plus amplement dans l’appendice A de l’article 3.

Sup.1 : distribution sur-linéaire des prédateurs On suppose que la densité des prédateurs est dépendante de la densité d’arbres de façon sur- linéaire avec une corrélation positive, soit une augmentation rapide de la densité de )*(+prédateurs avec la densité d’arbres, cf. figure 1.3.b . Ce scénario est une déclinaison de Sc.2 qui est représentative d’insectes ayant tendance à s ’agréger sur des arbres en forte densité (hypothèse de concentration de la ressource, RCH, voir chapitre 2) et qui sont dotés d’une forte mobilité. Par exemple, cette augmentation sur-linéaire peut-être du type . .*/+ = 1"3";*/+² Sup.2 : distribution sous-linéaire des prédateurs On suppose que la densité des prédateurs est dépendante de la densité d’arbres de façon sous- linéaire et avec une corrélation positive, soit une augmentation lente de la densité)*(+ de prédateurs, cf. figure 1.3.b . Ce scénario est une autre déclinaison de Sc.2 qui est représentative d’insectes dotés d’une faible mobilité. Par exemple, cette augmentation sous-linéaire peut-être du type . .*/+ = 1"3"$;*/+ Sup.3 : distribution densité-dépendante négative des prédateurs On suppose que la densité des prédateurs est dépendante de la densité d’arbres avec une corrélation négative, cf. figure 1.3.c. Ce scénario peut s’apparenter à des insectes à forte)*(+ mobilité ayant tendance à s’ agréger sur des arbres en faible densité (hypothèse de dilution de la ressource, RDH, voir chapitre 2) . Par exemple, avec une fonction strictement décroissante. .*/+ = . = 1*;*/++3 4*)*(++

FIGURE 1.3. Relation entre la densité de prédateurs et la densité d’arbres du peuplement en expansion. (a) Sc.1 correspond à une distribution -uniforme*(+ des insectes. (b) )Sc.2*(+, Sup.1 et Sup.2 correspondent à une distribution des insectes de densité-dépendante positive à la densité d’arbres: p our Sc.2 la dépendance est proportionnelle, pour Sup.1 la dépendance est sur-linéaire et pour Sup.2 la dépendance est sous-linéaire. (c) Sup.3 correspond à une distribution des insectes de densité- dépendance négative à la densité d’ arbres.

CHAPITRE III

Ø Taux de prédation et graines saines avant leur dispersion

Pour modéliser la densité de graines saines, il a fallu soustraire la quantité de graines prédatées, représentée par une fonction du taux de prédation. Cette fonction, notée , permet de s’affranchir de la densité de prédateurs et du nombre de graines disponibles. En effet, cette< fonction correspond au taux de prédation qui dépend du rapport entre densité de prédateurs<* et>+ nombre de graines disponibles au sein du peuplement : > = -?*%")+

> <*>+ = 6A avec"@"une"constante"positiveC @ B >

Lorsque le rapport est élevé alors le taux de prédation tend vers 1, lorsqu’il est faible le taux de prédation est proportionnel> à . Ainsi, avec le postulat associé à la forme de la fonction , la densité des graines saines, , produites> à une position est la suivante : <*>+ D*(+ ( cas sans masting

-*(+ D*(+ = %")*(+ EF 9 < G HI %")*(+ cas avec masting

L F -K*(+ D,*(+ = J%K")*(+ EF 9 < G HI K ' KMA % ")*(+

3.1.4. La dispersion des graines non-prédatées

Les graines saines qui ont échappé à la prédation sont ensuite dispersées, selon différents noyaux de convolution symétriques . Ainsi, la densité des graines reçues en une position à partir d'une position source en est proportionnelleN à . Notamment trois noyaux de dispersion( décrits dans Klein, Lavigne,O and Gouyon, 2006 ontN*( été 9utilisés O+ :

- : un noyau gaussien standard à queue légère pour modéliser la dispersion à courte distance. - PQ : un noyau exponentiel à queue lourde pour modéliser une dispersion à longue distance. En PRS raison de sa forme à 0, a tendance à disperser une très grande quantité de graines autour de l'origine. NTU - : un noyau à queue lourde qui résulte de la combinaison entre noyaux gaussien et exponentielPRV pour modéliser une dispersion à longue distance, lissée autour de 0.

L’objectif ici est de comparer l’effet de la dispersion longue distance à celui de la courte distance, i.e. étude de la queue de dispersion, sur le processus d’expansion. Ainsi, pour rendre la comparaison possible, les paramètres des noyaux , et sont fixés de façon à partager la même distance de dispersion moyenne. PQ PRS PRV

CHAPITRE III

3.1.5. Distribution des sources de graines saines dispersées

Afin de décrire les contributions respectives des sources des graines saines (notées ou en cas de masting) au processus d'expansion à la position x, le modèle génère une matriceD*( qui+ donneD,*(+ la densité de graines saines à chaque position sur le vecteur ainsi que leur provenance. ( Pour ce faire, il a d’abord fallu estimer combien de graines produites échappent à la prédation avant leur dispersion. Ces densités de graines produites, prêtes à disperser, sont notées . Pour chacune des positions sources on calcule combien de graines sont dispersées jusqu’àD*W +chaque position . Le nombre de grainesO saines dispersées en correspondD*O +donc à . On obtient ainsi une densité * + ( pour chaque paire . Pour chaque( position , il estD ( donc possible de connaitre la D*(+ X(YZO[\ (Y contribution de toutes les positions sources . OA…]

La contribution de chaque position source en est calculée pour l’ensemble du domaine 1D par la matrice comme suit: OA…] (Y ^_*O+

D*O+N*|( 9 O|+ ^_*O+ = b `6b N*|( 9 W|+D*W+:W ""

Pour chaque paire , la contribution d’une position source en peut être assimilée à la densité de probabilité qu’uneX(YZO[ \graine arrivée en provienne de la positionO[ source(Y . En chaque , on (Y O[ ( obtient donc l’ ensemble des densités de probabilités . La distribution de ces densités de probabilités informe sur la position des principaux cont^_ributeurs*OA…]+ à l'expansion de la population à chaque position . En particulier, elle indique si les contributeurs sont proches de la position ou non, et s'ils sont concentrés( autour d'un endroit particulier, ou plus largement répartis. (

Sur la base de cette expression, la position moyenne des contributeurs à l’expansion de la population à la position a été calculée comme suit : "Od (

b Od*(+ = f O"^_*O+ :OC 6b

CHAPITRE III

3.2. Diagramme du modèle analytique et plan d’analyse

FIGURE 1.4. Représentation conceptuelle et simplifiée du modèle. Par simplicité, uniquement les formules intégrant une production de graines avec masting sont présentées ici. De même, les scénarios de prédation densité-dépendante, la fonction de prédation %,, la fonction de dispersion et la distribution des sources ne sont pas détaillés ici mais figurent + l’article 3. NTg ^_*O+

CHAPITRE III

La figure 1.4 présente le diagramme du modèle et les principales étapes des processus biologiques dans un ordre chronologique (production de graines, prédation et dispersion, en fond orange sur la figure). Plus précisément, dans le modèle, toutes les combinaisons de scénarios ont été analysées : (1) production des graines, i.e. avec ou sans masting, (2) prédation, i.e. scénarios de distribution spatiale des insectes ou sans prédation, (3) dispersion des graines, i.e. courte ou longue distance.

3.3. Principaux résultats

Les principaux résultats de cette modélisation mettent en avant les rôles conjoints de la biologie des populations de prédateurs de graines et de la biologie des arbres sur la contribution des différentes sources de graines au pr ocessus d’expansion. D’une part, un effet Allee peut être induit suivant la distribution spatiale des insectes, et d’autre part, le masting et le type de dispersion modulent cet impact de la prédation. Les sections suivantes présentent ces résultats : la section 3.3.1 détaille les distributions d’attaques d’insectes générant un effet Allee et ses conséquences sur le succès reproducteur des arbres, la section 3.3.2 présente l’influence du masting et de la dispersion sur les conséquences de l’effet Allee et pour finir la section 3.3.3 résume les effets conjoints de la prédation des graines et des caractéristiques biologiques des arbres sur la contribution des sources à l’expansion. La démonstration analyt ique des résultats n’est pas présentée ici mais elle l’est intégralement dans l’article 3.

3.3.1. L’effet Allee lié à la prédation des graines

Les effets Allee sont des effets de densité-dépendance positive sur la valeur sélective ( fitness ) des individus. On s’intéresse ici au succès reproducteur des individus à l’origine des graines dispersées. On a montré ici que certaines distributions spatiales des insectes impactent la démographie de la populatio n d’arbres par le biais d’effet Allee. Cela se produit dès lors que les taux de prédation des graines sont plus élevés au front où la densité d’arbres est plus faible qu'au cœur (où la densité d’arbres est la plus élevée). Ainsi, les relations entre la densité d’insectes et la densité d’arbres -hôtes déterminent l'occurrence et l'intensité d'un effet Allee pour les arbres.

Ici, l’effet Allee se produit lorsqu'il y a une corrélation positive entre la densité d’arbres et le succès reproducteur des arbres , cf. figure 1.5.a . La présence ou l’absence d’effet)*(+ Allee suivant les scénarios de prédationD*(+?)*(+ considérés dans le modèle sont décrits sur la figure 1.5. L’explication d e l ’effet Allee généré dans les différents scénarios est détaillée dans les parties « III. Results - Allee effect induced by seed predation » et « IV. Discussion - Predispersal seed predator driven Allee effect » de l’article 3.

CHAPITRE III

FIGURE 1.5 . Relation entre le nombre de graines saines par arbres et la densité d’arbres . (a) Effet Allee pour Sc.1 (distribution uniforme), Sup.2 (distributionD*(+?)*(+ sous-linéaire) et Sup.3 )*(+(distribution densité-dépendante négative). (b) Absence d’effet Allee pour Sc.0 (pas de prédation) et Sc.2 (distribution densité-dépendante positive). (c) Absence d’effet Allee pour Sup.1 (distribution sur- linéaire).

En conséquence d'un effet Allee, le succès reproducteur des arbres au front est moindre et se traduit par une contribution relative plus faible au pool génétique du front d'expansion. L’effet Allee augmente la contribution relative des arbres du cœur, qui sont ainsi des moteurs importants de la dynamique d'expansion. Ainsi, après plusieurs générations, ceci devrait conduire à réduire les effets fondateurs successifs et donc à un meilleur maintien de la diversité génétique neutre sur le front d’expansion, via une vague de colonisation de type « fronts poussés » (Marculis et al., 2017; Roques et al., 2012). En l'absence d'un effet Allee, les arbres du front devraient être les principaux moteurs de la dynamique d'expansion, ce qui, après plusieurs générations devrait conduire au "phénomène de surf" (Edmonds et al., 2004) associé à la vague de colonisation de types « fronts tirés » (Garnier et al., 2012; Roques et al., 2012) . Cela implique une perte de diversité génétique neutre vers le front d'expansion en raison des effets fondateurs successifs (Peter and Slatkin, 2013; Pierce et al., 2017; Slatkin and Excoffier, 2012).

3.3.2. Influence du masting et de la dispersion des graines sur l’effet Allee

Ø Masting

En cas d’un effet Allee induit par la prédation pré -dispersion, le nombre moyen de graines saines par arbre est toujours plus élevé dans une population à masting que dans une population sans masting. Ainsi, le masting réduit l’intensité de l'effet Allee en raison d’un taux de prédation globalement plus faible sur le front. De fait, le masting tamponne l'effet Allee, et contrebalance ainsi la vague de colonisation de type « fronts poussés », rétablissant ainsi une partie des effets fondateurs. Pour résumer, dans le contexte particulier de l'expansion d’une populations d’arbres soumise à de la prédation pré-dispersion, le masting peut contrebalancer l'impact de la prédation sur les effets

CHAPITRE III

fondateurs. En limitant la contribution des sources de graines issues du cœur, le masting entraîne des effets fondateurs plus forts, mais cela peut devenir avantageux en cas de mauvaise adaptation locale des sources de graines issues du cœur au front d’expansion. Ce résultat apporte de nouvelles connaissances sur les forces év olutives associées au masting dans les populations d’arbres (Kelly, 1994; Kelly and Sork, 2002; Pearse, Koenig, and Kelly, 2016).

Ø Dispersion des graines

La dispersion des graines affecte également les effets Allee induits par la prédation pré-dispersion. L'examen de divers noyaux de dispersion (queue légère pour la courte distance versus queue lourde pour la longue distance) a permis d'analyser les contributions relatives des sources issues du cœur et du front sur le front d'expansion ainsi que l'origine spatiale des principaux contributeurs pour chaque position de graines dispersées.

Avec un noyau à queue légère comme , l'effet Allee est sensiblement augmenté par la contribution des graines du cœur à la pluie de grainesPQ au niveau du front d’expansion . D’ailleurs la distance de propagation moyenne est deux fois plus élevée en présence d’un effet Allee qu’en son absence. Un noyau de dispersion gaussien préserve la forme de colonisation de type « fronts poussés » induite par l’effet Allee. Cependant, comme cette dispersion est de courte distance, les contributeurs du front prédominent toujours au processus d’expansion.

En revanche, avec un noyau à queue lourde comme ou , la dispersion n’est pas limitée par la distance. Ainsi, en présence d’un effet Allee, la contributionPRS PR Vau front d'expansion des sources de graines localisées au cœur est maximisée. De fait, l a dispersion à longue distance renforce le maintien de la diversité génétique neutre le long de l’expansion. De précédentes études ont mis en exergue l’augmentation des contributions au processus d’expansion par la dispersion longue distance (Bohrer et al., 2005; Cain et al., 2000; Fayard et al., 2009; Ibrahim et al., 1996; Nathan, 2006; Nathan et al., 2012) et décrit la diversité génétique neutre comme étant une vague de colonisation de type « fronts poussés » (Bonnefon et al., 2014) . Le modèle analytique corrobore ces résultats mais il révèle également un effet synergique entre la dispersion longue distance et l’effet Allee induit par la prédation des graines qui renforce davantage l’impact bénéfique de la dispersion longue distance contre les effets fondateurs.

3.3.3. Prédation des graines, effet Allee et interférences avec le masting et la dispersion des graines : synthèse des résultats

La figure 1.7 illustre de façon synthétique les résultats dérivés de cette approche de modélisation. Elle représente la répartition des sources de graines saines dispersées en tous points de l’espace selon différents scénarios de distribution spatiale de prédateurs des graines et de dispersion des graines chez des arbres faisant du masting ou pas. Plus précisément, elle présente la distribution des positions des sources de graines saines dispersées et reçues à chaque position , pour chaque^_ scénario*O+ y (

CHAPITRE III

considéré. Les scénarios supplémentaires de distribution de la prédation (Sup.1, Sup.2 et Sup.3) ne sont pas présentés sur cette figure.

FIGURE 1.6 La distribution des positions des sources de graines saines arrivées en . La ligne bleu-clair en pointillée est^ _la* Obissectrice+ pour laquelleO sources et graines saines sont situées( à la même position. Au-dessus de cette ligne, les positions des sources sont situées à l’avant des graines, tandis qu'en dessous, les sources sont situées à l’arrière. Pour chaque graphique listé de A à F, les différents scénarios de prédation sont présentés en colonne et les noyaux de dispersion, et sont présentés en ligne). Les graphiques avec le noyau de dispersion ne sont pas présentésPQ "PiciRS mais figurent dans l’article 3 en annexe. À titre d'illustration, les positionsPRV en dessous de 0 ne sont pas représentées. Les barres graphiques représentent la densité de probabilité( de . Sc.0 correspond à une absence de prédation (avec ou sans masting). Sc.2 correspond à une^_ * distributionO+ densité- dépendante positive (avec ou sans masting). Sc.1 correspond à une distribution uniforme des prédateurs dans un peuplement sans masting. Sc.1 + masting correspond à une distribution uniforme des prédateurs dans un peuplement avec masting.

Dans le cas d’une dispersion des graines à courte distance, quel que soit la distribution de la prédation et qu’il y ait ou non masting (figure 1.6 A, B et C ), les principaux contributeurs sont soit des arbres du cœur pour les positions qui lui sont proches, soit des arbres du front pour les positions plus éloignées du cœur. Dans le cas( du scénario de prédation induisant un effet Allee (Sc.1 avec ou sans( masting, figure 1.6 B et C ), les arbres situés au cœur restent les principaux contributeurs jusqu'à des positions éloignées du cœur, i.e. cela correspond à la vague de colonisation de type « fronts (

CHAPITRE III

poussés ». Enfin, cet effet Allee et « sa vague de colonisation » sont tamponnés par le masting ( figure 1.6 C ). Avec une dispersion des graines à longue distance ( figure 1.6 D, E et F ), la distance de dispersion ne limite plus les contributions des arbres issus du cœur pour des graines saines à des positions éloignées du cœur. De plus, en augmentant la contribution relative des arbres du cœur, l’effet Allee( induit par la prédation ( figure 1.6 E et F ) se voit renforcé par cette dispersion longue distance, bien que réduit par le masting ( figure 1.6 F ). Pour rés umer, ce travail de modélisation démontre, d’une part, l’importance de considérer la prédation des graines comme moteur potentiel de la dynamique d’expansion d’une population d’ arbres via l’induction d’effet Allee. D’autre part, il souligne l’importance d’ étudier des caractéristiques biologiques des arbres telles que les stratégies de reproduction (masting ou pas) et la dispersion des graines (quantité de dispersion à longue distance) sur l’intensité de l’ effet Allee induit par la prédation des graines. D’u n point de vue démogénétique, le processus écologique de la prédation et les caractéristiques biologiques des arbres modulent conjointement les effets fondateurs et, de ce fait, affectent la diversité génétique lors du processus d’expansion .

4. Synthèse et conclusions

Dans ce chapitre, on s’est intéressé à des facteurs biotiques propres à l’interaction arbre -prédateurs de graines à travers l’étude analytique de l’expansion d’une population d’arbres. Cette étude révèle les impacts démogénétiques possibles de la prédation des graines avant dispersion et apporte un éclairage nouveau sur le rôle des herbivores dans la dynamique des plantes en affectant leur succès reproducteur (Boivin et al., 2019; Kolb et al., 2007; Maron and Crone, 2006) . À notre connaissance, cette étude présente la première évaluation des effets conjoints de la prédation pré-dispersion des graines, des stratégies de reproduction et de dispersion des graines sur la diversité des sources dans les populations en expansion. En particulier, on a pu montrer que certaines configurations spatiales des prédateurs de graines peuvent entraîner des effets Allee, corroborant ainsi les rares données empiriques sur les effets Allee des plantes induit par la prédation pré-dispersion (Xia et al. 2013) . Ainsi, l’intégration de la prédation des graines peut être déterminante dans la mise en place de la diversité génétique de la population au cours de l’expansion des peuplements forestiers, un phénomène d’actualité . Dans cette étude, pour comprendre la contribution des sources de graines à l'expansion, un seul événement de reproduction et de dispersion avec des générations synchrones d’arbres fructifères non- chevauchantes a été considéré. Pour tester formellement le maintien de la diversité génétique au cours du temps, des approches multigénérationnelles tenant compte des effets de compétition entre les arbres seraient nécessaires et pourraient être modélisées à l'aide de PDE (Garnier and Lewis, 2016; Holmes et al., 1994; Roques et al., 2012), d’IDE (Bonnefon et al., 2014) ou de leur contrepartie en temps discret (Marculis et al., 2017) .

De plus, nous avons supposé des distributions spatiales de prédateurs, i.e. uniformes ou dépendantes de l'hôte, mais invariantes durant le cycle de reproduction de l’ arbre-hôte malgré le potentiel caractère transitoire de ces distributions qui peut se produire en raison du phénomène de

CHAPITRE III

masting comme démontré empiriquement dans le chapitre 2. Aussi, la caractéristique essentielle du masting, i.e. sa synchronie à l’échelle de la population d’arbres est intégrée puisque le modèle est un modèle agrégé. De fait, il ne dépeint pas la variation inter-individuelle de la production de graines, processus rendu possible via l’utilisation de modèles individu-centré. Un dernier point à souligner est l’absence de variation génétique de sensibilité aux prédateurs dans le modèle, bien que cette variation soit suggérée par les résultats du chapitre 2. Un modèle mécaniste entièrement couplé, décrivant à la fois la dynamique de la plante et de l’insect e prédateur des graines et leurs interactions sur plusieurs générations, aiderait également à déchiffrer l'impact du comportement des prédateurs des graines (capacités de dispersion, dispersion passive versus active, interactions avec l’ arbre-hôte) sur l'émergence de différents patrons de diversité génétique au sein du peuplement forestier. Cet objectif pourrait être atteint en appliquant les techniques proposées par Roques et al. 2012 via des PDE de type Lotka-Volterra qui sont spatialement explicites (Cantrell and Cosner 2004).

CHAPITRE III

CONCLUSION

Discussion de la thèse et perspectives

1. De l’étude des déterminants de l’interaction à la compréhension de ses impacts écologiques et évolutifs dans les populations d’arbres ...... 95 1.1. La prédation des graines avant dispersion, un processus dynamique et complexe ...... 95 1.2. Conséquences écologiques et évolutives possibles sur la population hôte ...... 97 2. Approche intégrée de l’interaction arbres-insectes prédateurs pré-dispersion...... 99 2.1. L’approche empirique : suivi de long terme pour caractériser la dynamique de l’interaction ...... 99 2.2. L’approche théorique par un modèle déterministe ...... 100 2.3. Articulation entre les approches ...... 101 3. Perspectives de l’étude de l’interaction arbres-insectes prédateurs pré-dispersion ...... 102 3.1. Enjeux des changements globaux sur l’interaction ...... 102 3.2. Intégration de la prédation pré-dispersion au sein des modèles de dynamique forestière ...... 105

CONCLUSION

Cette thèse est centrée sur l’étude des interactions entre arbres et insectes prédateurs pré -dispersion des graines au sein des écosystèmes forestiers. Dans ce cadre conceptuel, la problématique a reposé sur le constat d’une forte variabilité inter -individuelle du taux de prédation des graines, auquel cas les prédateurs de graines accroissent l’hétérogénéité spatiale de la production des graines dans une population d’arbres. L’hypothèse initiale de la thèse dans ce contexte était une possible altération de la variance du succès reproducteur entre les arbres par les insectes, qui pourraient ainsi affecter à la fois la démographie et la diversité génétique de leur population d’hôtes. De fait, cette interaction arbres-insectes ne se résume pas à une approche quantitative du nombre de graines prédatées, elle suggère également des implications démographiques et évolutives pour les populations d’arbres (Boivin, Doublet, and Candau 2019; Kolb, Ehrlén, and Eriksson 2007) . Les axes de recherche développés dans cette thèse ont contribué à l’analyse et la compréhension de ces implications, à travers une démarche intégrée originale combinant une approche empirique ( CHAPITRE II) et une approche théorique (CHAPITRE III ) de l’interactio n arbres-insectes prédateurs des graines.

Dans un système d’interactions arbres -insectes prédateurs des graines simplifié, le système modèle Cedrus atlantica -Megastigmus présenté dans le CHAPITRE I, les analyses montrent le caractère dynamique de cette interaction arbres-insectes et ont permis de caractériser des facteurs moteurs de ce processus variable dans l’espace et dans le temps ( CHAPITRE II) . Les résultats obtenus dans cette première approche ont nourri la modélisation analytique développée dans le CHAPITRE III pour l’étude des conséquences de la prédation des graines sur des processus démogénétiques dans la population d’hôtes. Je discuterai ici de la portée des résultats présentés dans chacun de ces chapitres, également de leurs interdépendances et de leurs spécificités/généricités dans le contexte des interactions biotiques liées à la prédation pré-dispersion (Boivin, Doublet, and Candau 2019; Kolb, Ehrlén, and Eriksson 2007; Zhang, Drummond, and Hartke 1997) . La figure 1.1 propose une synthèse des mécanismes clés d’interaction entre les arbres et les insectes prédateurs des graines et de leurs conséquences écologiques et évolutives potentielles sur une population d’arbres. Elle souligne également la complexité de ce type d’interaction : la distribution spatiale des prédateurs s’avère à la fois un déterminant et un processus, suggérant des mécanismes écologiques et évolutifs de rétroaction (cf. flèches marron en pointillés sur la figure 1.1 ). Il s’agit donc d’un enchainement dynamique de processus éco-évolutifs qu’il semble important de discuter tant d’un point de vue méthodologique que biologique, notamment dans le contexte élargi des changements globaux et de la dynamique forestière.

Cette conclusion est ainsi composée de trois section principales : la section 1 intègre la discussion des résultats phares de cette thèse ( i.e. apports au domaines d’étude, limites et perspectives) ; la section 2 intègre la discussion des approches menées ( i.e. approches empiriques vs. théoriques, complémentarité) ; et pour finir la section 3 intègre la discussion de ces résultats au regard des enjeux actuels pour les écosystèmes forestiers et des recherches menées sur la compréhension et la prédiction des dynamiques forestières.

CONCLUSION

FIGURE 1.1 . Représentation schématique des éléments étudiés dans les chapitres de cette thèse (chapitres 2 et 3) : de la dynamique des interactions arbres-insectes aux conséquences sur la population d’arbres

CONCLUSION

1. De l’étude des déterminant s de l’int eraction à la compréhension de ses impacts écologiques et évolutifs dans les populations d’arbres

1.1. La prédation des graines avant dispersion, un processus dynamique et complexe

La prédation des graines avant dispersion apparait comme un processus relativement dynamique, c’est -à-dire variable dans l’espace et dans le temps (Boivin, Doublet, and Candau 2019; Kolb, Ehrlén, and Eriksson 2007; Maron, Baer, and Angert 2014; Maron and Crone 2006) . De fait, notre compréhension de ce processus repose sur l’analyse des déterminants de ce type d’herbivorie à travers des suivis de long terme sur des arbres-hôtes. Les principaux déterminants de ce processus dynamique ont été révélés dans l’approche em pirique du CHAPITRE II qui a mis en avant l’enjeu de la composante temporelle de la fructification comme moteur de la dynamique spatiale des insectes. Cette approche empirique basée sur le système simplifié Cedrus atlantica - Megastigmus spp. a permis d’affiner notre compréhension des moteurs de la variation inter -individuelle de la prédation des graines chez les arbres. Enfin, elle souligne la nécessité d’une connaissance fine de la biologie de chacun des protagonistes en interaction, l’insecte prédateur des graines et l’arbre -hôte pour répondre à cet objectif. D’une manière générale, la multiplicité des facteurs biotiques ou abiotiques, intrinsèques ou extrinsèques, gouvernant les stratégies d’exploitation de ressources des insectes détermine in fine leur distribution spatiale dans leur population d’hôtes. Comme présentée dans le cadre conceptuel du CHAPITRE II , la densité-dépendance entre les insectes herbivores et leurs plantes-hôtes est communément admise (Andersson, Löfstedt, and Hambäck 2013; Myers and Sarfraz 2017) . L’étude de la distribution spatiale des insectes Megastigmus spp. a démontré le caractère transitoire de patrons de distribution de type RDH (Otway, Hector, and Lawton 2005) en lien avec les variations spatio- temporelles de la ressource en graines ( Doublet et al. 2019; figure 1.1 ). La forte mobilité de Megastigmus spp. comparée à d’autres insectes prédateurs de graines tels que les charançons (Coleoptera : Curculionidae) peut expliquer une telle dynamique spatio-temporelle (Bogdziewicz et al. 2018; Pélisson et al. 2013). Au sein de l’interaction, la distribution spatiale des insectes apparait donc comme un processus dynamique résultant de la relation particulière entre l’insecte et l’arbre -hôte et la force de cette interaction dépend de la densité en ressource (Abdala-Roberts and Mooney 2015) . De plus, dans la modélisation analytique (i.e. approche théorique du CHAPITRE III ), j’ai pu montrer que les processus démogénétiques observés dans une population d’arbres en expansion peuvent varier selon la distribution spatiale des insectes considérée dans le modèle (cf. figure 1.1 ). Ainsi, la combinaison de l’approche empirique et de l’approche théorique démontre la dimension dynamique du système. De fait, la compréhension des impacts potentiels des prédateurs de graines sur leurs hôtes peut se révéler complexe.

Concernant l’hôte, j’ai pu mettre en évidence l’influence du masting dans deux grandes composantes de l’interaction arbres -insectes prédateurs de graines : la distribution spatiale des insectes et les processus démogénétiques dans une expansion. La fluctuation spatio-temporelle de la production de graines, unique ressource pour l’insecte , suite au phénomène de masting (Kelly 1994; Kelly and Sork 2002; Silvertown 1980) est apparue motrice dans la dynamique de la distribution spatiale des insectes et donc de l’interaction (cf. approche empirique du CHAPITRE II ). En effet, les patrons de

CONCLUSION

distribution spatiale des insectes Megastigmus spp. dépendent majoritairement de la dynamique de fructification spatio-temporelle de l’arbre -hôte, i.e. le masting à l’échelle individuelle (cf. figure 1.1 ). Un autre rôle important du masting a été également mis en évidence dans la modélisation analytique (cf. approche théorique du CHAPITRE III ) : il pourrait modérer l’influence de la prédation des graines sur la mise en place de la diversité génétique dans la population d’hôtes en expansion. Ainsi, cette prévalence du masting dans l’interaction arbres -insectes, à la fois comme moteur de la dynamique spatiale des insectes et modulateur de la diversité génétique des arbres interroge sur les causes et conséquences écologiques et évolutives de ce phénomène complexe (Kelly, Hart, and Allen 2001; Koenig et al. 2012; Pearse, Koenig, and Kelly 2016; Rapp, Mcintire, and Crone 2013 ;Venner et al. 2016). Diverses études sur les interactions arbres-insectes prédateurs de graines ont souligné le rôle du masting dans la régulation de la démographie des insectes, suggéré théoriquement (Satake and Bjørnstad 2004) et empiriquement sur des Chênes (Espelta et al. 2008) . Chez le Sorbier, une synchronisation des individus dans leur fructification réduirait l’intensité individuelle de la prédation des graines (Żywiec et al. 2013) . Chez des Pins méditerranéens, le masting semble également maximiser la réponse des arbres à la prédation des graines dans le cadre de l’hypothèse de satiété (Moreira et al. 2016) . Quant à l’étude théorique de Tachiki and Iwasa 2010 , elle suggère que l’évolution du masting serait induite à la fois par les banques de semis et les prédateurs pré -dispersion chez les arbres. Ces quelques exemples illustrent divers intérêts adaptatifs du masting en lien avec la prédation des graines . En ce qui concerne le masting du Cèdre de l’Atlas, les connaissances demeurent limitées (Krouchi, Derridj, and Lefèvre 2004) . Cependant elles font l’o bjet de travaux entamés durant cette thèse en collaboration avec d’autres chercheurs (V . Journé, S. Venner et M. Bogdziewicz). En effet, les données fines sur la qualité des graines de Cèdre, issues des suivis de long terme à disposition à l’URFM, aussi bien à l’échelle populationnelle qu’individuelle, rendent possibles ces recherches. Ainsi, la caractérisation des mécanismes du masting chez le Cèdre de l’Atlas apparait nécessaire pour mieux comprendre les interactions directes avec les insectes Megastigmus spp. ainsi que le rôle du masting dans la dynamique des populations de Cèdre de l’Atlas. Dans cette thèse, l’identification des déterminants et de la dynamique du taux de prédation des graines par l’insecte s’appuie empiriquement sur un système Cedrus - Megastigmus spp. qui a été étudié à l’échelle locale dans une forêt naturelle du Luberon (Vaucluse), à la faveur de connaissances biologiques déjà riches sur ce système modèle. Les dynamiques de taux de prédation demeurent cependant fortement contexte-dépendantes car ce type d’interactions biotiques et leurs résultantes sont connues pour varier en fonction des espèces impliquées, du micro-habitat, etc. (Kolb and Ehrlen 2010; Maron, Baer, and Angert 2014) . Par exemple, dans le cas de l'environnement abiotique des plantes, il a été démontré que la disponibilité en ressources (Abdala-roberts et al. 2014; Christianini 2018) , la disponibilité en lumière (Kolb and Ehrlen 2010; Salgado-Luarte and Gianoli 2010) , les facteurs exogènes tel que les conditions climatiques saisonnières sont aussi des facteurs explicatifs des attaques d’insectes herbivores . Ainsi les dé terminants identifiés dans l’approche empirique conduite au Luberon dans un peuplement naturel de cèdres sont susceptibles de différer dans d’autres micro - habitats et/ou suivant les conditions topographiques du milieu ( e.g. en plantation, en peuplement mixte, suivant un gradient altitudinal), questionnant la généricité de ces résultats. Sur le plan biotique, nous n’avons également pas pris en compte la compétition intra-spécifique pour la ressource, qui peut aussi impacter la distribution spatiale des herbivores (Šipoš et al. 2017) . Au niveau interspécifique, le succès d’exploitation des plantes par les herbivores dépend également de la présence d’une ou plusieurs autres

CONCLUSION

espèces comme des ennemis naturels et ou des mutualistes (e.g. Gomez 2003; Herrera et al. 2002; Strauss and Irwin 2004; Williams, Jones, and Hartley 2001) . Pour ces raisons, il est possible que l’interaction Cedrus -Megastigmus soit plus complexe dans l’aire d’origine du Cèdre, où l’entomofaune associée à cet arbre (dont des parasitoïdes ) est beaucoup plus riche qu’en France (Mouna 2013) . Cela peut questionner les prédictions de la distribution spatiale de M. pinsapinis dans son aire d’origine. On peut s’attendre à des réponses différentes dans un système impliquant diverses guildes de prédateurs des graines, qui auraient des stratégies d'exploitation différentes, e.g. dispersion, cycles biologiques différents, espèces univoltines et plurivoltines sur le même hôte, spécialistes ou généralistes (Ostergard, Hamback, and Ehrlén 2009). La nature des interactions dépend également des traits d’histoire de vie de l’hôte et de l’insecte, appuyant la nécessité d’études préliminaires contexte - dépendantes pour l’étude des impacts écologiques et évolutifs de la prédation des graines. Ainsi, les études au cas par cas sur des suivis long-terme semblent judicieuses pour étudier les patrons de distribution spatiale des prédateurs et la dynamique de la prédation (Bognounou et al. 2017; Doublet et al. 2019; Xu et al. 2015) , et peuvent toutefois révéler des facteurs majeurs et communs aux interactions analysées.

1.2. Conséquences écologiques et évolutives possibles sur la population hôte

Différents impacts écologiques et évolutifs ont pu être mis en évidence dans cette thèse à l’échelle populationnelle et à l’échelle indiv iduelle. Ils sont présentés dans la figure 1.1 . Notamment l’étude empirique à l’échelle individuelle a souligné le rôle du masting comme moteur principal de la dynamique des taux de prédations mais également une sensibilité plus forte à la prédation chez certains arbres-hôtes qui demeure inexpliquée (voir figure 1.1 ). Aussi, suite à ce résultat, la piste d’un déterminisme génétique a été explorée dans le CHAPITRE II sur des cèdres génotypés provenant de patchs de cèdre mais nécessite cependant un plus ample approfondissement. Néanmoins, ce possible déterminisme génétique questionne sur d’éventuels processus de sélection naturelle chez les arbres en réponse aux attaqu es d’insectes . La recherche des traits héritables de résistance à la prédation chez l’hôte reste à faire : par exemple, est-ce qu’un arbre doté d’écailles plus épaisses ou doté d’une plus forte sécrétion de résine va limiter l’oviposition de l’insecte ? La sensibilité à la prédation que nous avons mise en relief ouvre la voie à d’autres études sur la résistance à la prédation pré -dispersion des graines chez les arbres, d’autant que l’évolution vers une résistance à l’insecte pourrait s’avérer rapide, tel que cela a été récemment démontré chez des pucerons sur des Pins (Heiðarsson et al. 2020) . Cependant, la possible origine environnementale de cette variation inter-individuelle du taux de prédation, i.e. liée au micro-habitat et/ou climatique, ne doit pas être écartée . E n somme, ces hypothèses émises sur l’origine de cet effet aléatoire détecté spécifique au système Cedrus atlantica - Megastigmus spp. soulignent la nécessité de poursuivre des recherches pour affiner notre connaissance des réponses biologiques de l’insecte et ainsi expliquer plus précisément la variabilité inter - individuelle des taux de prédation chez le Cèdre. A l’échelle populationnelle, le résultat phare des implications écologiques et évolutives de la prédation a pu être révélé par l’approc he théorique ( CHAPITRE III ) en intégrant dans la modélisation déterministe les principaux moteurs de l’interaction, i.e. la distribution spatiale des prédateurs et le masting (CHAPITRE II ). En effet, comme l’exploitation de la ressource par l’herbivore est souvent dépendante de la densité de ressource, tout facteur qui modifie la densité des ressources influencera à son tour le taux de consommation et donc potentiellement la pression de sélection exercée par les

CONCLUSION

herbivores sur les traits des plantes (Abdala-roberts et al. 2014; Halpern and Underwood 2006) . Ainsi l’approche théorique a considéré différents patrons de distribution spatiale des insectes prédateurs, au regard des résultats empiriques et des connaissances sur ces patrons (Taylor 1984; Vinatier et al. 2011) pour quantifier l’impact de ces différentes distributions spatiales sur la prédation au sein de la population hôte. Comme présentés dans le cadre conceptuel du CHAPITRE III, les processus d’expansion des arbres sont entre autres le siège de processus démographiques et génétiques justifiant l’analyse de l’impact des interactions biotiques au cours des expansions (Crofts and Brown 2020; Lefèvre et al. 2004; Pigot and Tobias, 2013). Les conséquences éco-évolutives de la prédation ont été estimées via ses impacts sur les effets fondateurs et la variabilité du succès reproducteur dans le processus d’expansion ( figure 1.1 ). On a pu montrer que certaines distributions spatiales des prédateurs de graines sont à l’origine de relations de densité-dépendance telles que des effets Allee (cf. figure 1.1 ). Or, dans une population en expansion, ces effets Allee diminuent les effets fondateurs attendus sur le front d’expansion et modulent donc in fine la diversité génétique qui se met en place. Nous avons pu cependant montrer que les composantes de l’interaction arbres -prédateurs de graines complexifient le type d’interférence des effets Allee avec la diversité génétique. En effet, la prise en compte de caractéristiques biologiques clés des arbres telles que le masting et la dispersion des graines module les conséquences de la prédation des graines sur les effets fondateurs et la diversité des sources contributrices à l’expansion de la population (cf. figure 1.1 ). Le masting modère ces effets Allee, affectant les mécanismes de mise en place de la diversité génétique au cours de l’expansion. La synergie entre la dispersion longue distance, connue pour maintenir la diversité géné tique sur le front d’expansion (Bohrer, Nathan, and Volis 2005; Ibrahim, Nichols, and Hewitt 1996) et les effets Allee contribue au maintien de la diversité génétique sur le front d’expansion.

Les conséquences évolutives et écologiques de la prédation des graines suggérées par l’approche théorique questionnent sur la persistance du système d’interactio n arbres- prédateurs de graines et sur la capacité de réponse des populations d’arbres à la prédation des graines. L’implications des patrons de distribution spatiale des prédateurs peuvent conditionner le déclin ou la persistance des populations de plantes comme discutés par Stephens and Myers 2012 dans leurs simulations. Ils suggèrent notamment que des patrons de distribution spatiale des insectes de type RCH (Root 1973) favoriseraient la persistance du système insecte prédateur prédispersion des graines-plante-hôte suite à la pression de prédation accrue dans les zones à forte densité. La dynamique de processus éco- évolutifs démontrée dans ce travail peut s’avérer cruciale dans la compréhension de la prédation pré- dispersion au sein de populations de plantes, comme les plantes rares menacées (Stachurska-Swakoń et al. 2018) .

CONCLUSION

2. Approche intég rée de l’interaction arbres-insectes prédateurs pré- dispersion

2.1. L’approche empirique : suivi de long terme pour caractériser la dynamique de l’interaction

L’observation in situ apparaît comme une première étape de l’analyse des interactions arbres - insectes prédateurs de graines . Dans la mesure où beaucoup d’organismes évoluent dans un environnement hétérogène dans le temps et l’espace (Wiens 2000) , la conduite de suivis de long terme in situ est une nécessité pour caractériser l’écologie et la dynamique de ces organismes. Le cas particulier des insectes prédateurs de graines avant dispersion dépendant eux-mêmes d’une variation inter-annuelle de la densité de leurs ressources illustre très bien cette nécessité pour comprendre les déterminants et les impacts de ce type d’herbivorie sur les arbres.

Le suivi longitudinal de la production de graines et de la prédation des graines par Megastigmus spp. sur 27 cèdres échantillonnés in situ a permis d ’étayer notre compréhension de cette interaction biotique grâce à une modélisation statistique du taux de prédation. L’échantillonnage mené sur le terrain ainsi que la construction du modèle se sont appuyés sur les bonnes connaissances du système Cedrus atlantica - Megastigmus spp. et sur des hypothèses fortes sur les variables explicatives des taux de prédation mesurés.

Les résultats fournis par le modèle statistique ont permis d’aboutir à une idée plus fine de la distribution des prédateurs dans l’espace et d’identifier les facteurs clés de la variation spatio - temporelle du taux de prédation. Bien que la période d’étude ne soit menée que sur une décennie, ces résultats ont pu mettre en avant la dynamique spatio-temporelle du taux de prédation et encouragent la poursuite du suivi sur d’autres années supplémentaires. Notamment, la prévalence du masting dans l’explication du taux de prédation suggère que la construction du modèle est transposable à d’autres systèmes d’arbres à masting -insectes prédateurs de graines pour en identifier les déterminants. Cela est toutefois rendue possible uniquement si les patrons de masting sont suffisamment importants pour dissocier les années de mast et de non-mast. Néanmoins dans le modèle statistique, chaque variable considérée est un proxy du facteur étudié, et certains facteurs biotiques ont dû être écartés de la modélisation. Le proxy d’abondance d’insectes émergeant de chaque arbre hôte est calculé suivant la co nnaissance d’un taux de mortalité et de la diapause obligatoire de l’insecte (Gidoin, Roques, and Boivin 2015) . Toutefois ce calcul n’intègre pas la diapause prolongée constatée chez Megastigmus spp., une forme de dispersion temporelle qui échelonne les émergences de 10 à 20% des individus d’une cohorte 3 à 5 ans plus tard (Suez et al. 2013). Intégrer cet élément nécessiterait un suivi de sortie de chacun des insectes émergeant des graines prédatées, et par conséquent nécessiterait des séries temporelles plus longues pour prendre en compte les multiples cohortes issues des diapauses dans le modèle statistique. Toutefois ce type d’analyses permettrait une analyse très fine du taux de prédation en lien avec les différentes cohortes d’insectes issues des différentes années de diapause, bien que les attaques de graines observées au cours d’une année donnée résultent des attaques d’individus issus de différentes cohortes aux durées de diapause différentes. Il serait toutefois intéressant de tester par la suite si le plus faible nombre

CONCLUSION

d’individus issus de diapause prolongée, en relatif du nombre d’individus issus de diapause obligatoire, est susceptible d’influencer ou pas dans le modèle les différences d’abondances d’insectes entre les années de mast et de non-mast. Les données empiriques de la prédation au sein des patchs des cèdres qui pour l’instant ne cumulent que deux années de suivi peuvent s’avérer très intéressantes dans la poursuite d’études sur le système Cedrus atlantica - Megastigmus spp. Poursuivre un suivi de long terme dans les patchs ayant montré une grande variance d’apparentement entre arbres permettrait d’intégrer explicitement la composante génétique de l’effet individuel dans le modèle d’analyse précédent . De plus, la structure par patch permettrait d’intégrer explicitement la diversité des contextes environnementaux sous la forme d’un effet patch dans le modèle d’analyse.

2.2. L’approche théorique par un modèle déterministe

L’intégration des prédateurs de graines dans un modèle de population en expansion est novatrice et apporte de nouvelles connaissances sur son impact : le développement d’un modèle déterministe par une approche analytique a permis l’étude théorique des impacts démogénétiques de la prédation a vant dispersion ( CHAPITRE III ). Elle associe plusieurs postulats pour représenter les différents processus considérés ( i.e. masting, dispersion des graines et prédation). La force de cette approche réside dans la robustesse de ses résultats et dans ce qu’elle permet d’analyser précisément l’ effet de chaque variable introduite dans le modèle. Quelle que soient les valeurs des paramètres utilisées pour les calculs numériques , les tendances et les conclusions tirées sur les mécanismes d’impacts démogénétiques de la prédation, modulés selon les stratégies de production de graines et de dispersion, restent les mêmes. Ainsi, la discrétisation des événements de reproduction et de dispersion sur une seule génération a permis d’analyser l’effet de chacune des caractéristiques biologiques étudiées de l’hôte et de l’insecte prédateur sur les processus démogénétiques dans une population d’arbres en expansion.

Un autre point fort de cette approche est la multiplicité des distributions spatiales des insectes prédateurs de graines introduites dans le modèle. En outre, la diversité de ces distributions spatiales permet de représenter différents systèmes arbres-prédateurs de graines ou plantes-prédateurs de graines suivant la stratégie de reproduction de la plante, ce qui donne une portée plus générale aux conclusions tirées du modèle. Cependant comme discutée en synthèse du CHAPITRE III , cette approche fait une approximation de la distribution des insectes en considérant des patrons de distribution dépendants d’une fonction du taux de prédation . Des modèles de réaction-diffusion de type prédateur-proie permettraient de considérer respectivement les dynamiques du prédateur de graines et de son hôte et aideraient également à préciser l'impact du comportement des prédateurs des graines (capacités de dispersion, dis persion passive versus active, interactions avec l’arbre -hôte).

Ce modèle a permis de mettre en évidence les patrons de distribution spatiale où la prédation des graines induit des effets Allee. Tel qu’il est construit, le modèle théorique centré sur un s eul épisode de reproduction et de dispersion des graines permet de comprendre les conditions de mise en place d’un effet Allee induit par la prédation et ses conséquences démogénétiques sur le front d’expansion. Cependant, la modélisation du taux de croissance de la population d'arbres n’est pas étudiée ce qui ne permet pas directement la caractérisation d’un seuil d’effet Allee , i.e. seuil critique d’extinction de la

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population d’arbres, puisque cet effet Allee démographique s’estime en lien avec le taux d e croissance de la population.

La population en expansion modélisée n'inclut aucune variation environnementale (Pierce et al. 2017). Or, lorsque l'environnement est hétérogène, les processus démogénétiques pendant l'expansion interagissent avec les processus d'adaptation locale (Gilbert et al. 2017) . Dans cette situation, la contribution des sources de graines du cœur de la population a un double e ffet : d'une part, elle réduit les effets fondateurs et maintient donc la diversité au front, d'autre part, elle fait apparaître des génotypes éventuellement mal adaptés localement. En analysant le double effet similaire de la dispersion à longue distance dans les arbres dans le contexte du changement climatique, Kremer et al. 2012 ont conclu que les effets positifs du flux de gènes dominent les effets négatifs sur la mauvaise adaptation. La même question pourrait être posée pour les effets démogénétiques des interactions biotiques qui ont été mis en évidence dans cette thèse . 2.3. Articulation entre les approches

L’interaction arbres -prédateurs pré-dispersion des graines est complexe et apparait comme un enchainement dynamique de processus écologiques et évolutifs. La question de la complémentarité des approches étudiées dans cette thèse semble intéressante au vu des mécanismes de rétroactions entre la distribution spatiale des insectes et les impacts aux échelles individuelles et populationnelles. La distribution spatiale et le masting sont apparus comme deux facteurs clefs de l’interaction arbres-prédateurs prédispersion des graines mis en relief par l’analyse empirique puis intégrés dans l’approche théorique. Cependant le ca ractère transitoire de type RDH décelé dans l’approche empirique n’apparait pas dans l’approche théorique où les patrons de distribution sont considérés comme invariants. Pour ce faire, il faudrait une distribution spatiale dépendante du masting. Ainsi les patrons de distribution spatiales des insectes fluctueraient en fonction des années de mast et de non- mast. Bien que cela nécessiterait une autre implémentation du modèle, au vu des résultats obtenus dans l’approche théorique on peut supposer que les anné es de non-mast (où le patron de distribution est de type RDH) la pression de prédation serait la plus forte au front et induirait donc un effet Allee. Dans le cas des années de mast (où le patron de distribution peut être considéré comme uniforme) la prédation induirait donc également un effet Allee. L’approche empirique suggère également une potentielle variation de sensibilité aux prédateurs qui n’est pas encore introduite dans le modèle théorique. Une telle variation individuelle de sensibilité sous contrôle partiellement génétique serait de type quantitatif à faible héritabilité (et non pas un gène majeur). Cette prise en compte des facteurs de variation individuelle du taux d’attaque, qu’ils soient génétiques ou environnementaux, nécessiterait cependant une toute autre approche de modélisation : un modèle individu-centré sur plusieurs générations d’arbres , paramétré par des données génétiques (ou des données soutenant l’effet individu dans le taux de prédation) . Dans ce modèle, les deux sources de variation inter-individus (génétique et structure locale de la densité) pourraient être intégrés et ainsi des arbres se trouveraient préférentiellement attaqués en fonction de leur densité locale (cœur ou front).

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3. Perspectives de l’étude de l’interaction arbre s-insectes prédateurs pré- dispersion

Les principaux travaux de cette thèse ont permis la caractérisation des déterminants de la dynamique de la prédation pré-dispersion des graines par les insectes et de leurs conséquences démogénétiques sur les populations d’arbres -hôtes. Ces travaux ont ainsi permis de considérer les interactions arbres-insectes sous un angle nouveau, suggérant des implications écologiques et évolutives qui pouvaient sembler contre-intuitives au regard de la littérature publiée jusqu’alors dans ce domaine. On peut citer en ce sens un effet potentiellement favor able de l’effet Allee induit par la prédation des graines sur la mise en place de la diversité génétique des arbres sur un front d’expansion spatiale, alors que les prédateurs sont globalement considérés comme une contrainte pour la dynamique des populations de plantes (Kolb, Ehrlén, and Eriksson 2007) . L’approche intégrée qui a été développée ici a permis une analyse relativement fine des interactions arbres-insectes, en particulier de leur dynamique, qui pourra constituer une base solide pour le développement de futures approches intégrant l’exposition et la réponse des espèces, des communautés et des écosystèmes au changement global (Williams et al. 2008) . En effet, un certain nombre des mécanismes d’interactions entre les arbres et les insectes prédateurs de graines sont susceptibles d’être affectés par des composantes du changement global telles que le changement climatique et les invasions biologiques (section 3.1 ). Ces préoccupations impliquent d’ailleurs en partie une meilleure intégration de cette interaction biotique dans l’analyse et la prédiction des processus de dynamique forestière ( section 3.2 .)

3.1. Enjeux des changements globaux sur l’interaction

Les impacts d es changements globaux sur les écosystèmes constituent un enjeu fort de l’avenir des forêts. Ces changements sont multiples et ont des effets sur la distribution des espèces, la structure des écosystèmes forestiers, leur dynamique et, plus largement, leur fonctionnement (Anderegg et al. 2013; Choat et al. 2018; Gauthier et al. 2015; Gimmi et al. 2010; Ramsfield et al. 2016; Reyer et al. 2015) . Observations et modélisation suggèrent que de multiples changements biotiques et abiotiques ont déjà eu lieu ou sont à prévoir, e.g. augmentation de la fréquence et de l’intensité des évènements extrêmes dont les sécheresses, gelées, feux de forêts ; modifications de la phénologie et de la reproduction des arbres (Hedhly, Hormaza, and Herrero 2009; LaDeau 2001; Pearse, Koenig, and Kelly 2016; Sherry et al. 2007; Zinn, Tunc-Ozdemir, and Harper 2010; Schwartz 2013) ; dépérissements massifs (Allen et al. 2010) ; modification de la physiologie (Vitasse et al. 2019) ; modifications des aires de répartition (Chen et al. 2011; Moser et al. 2010; Nathan et al. 2011) . La rapidité du changement climatique, interroge sur la capacité de migration des espèces d’arbres à suivre leur aire bioclimatique (Nathan et al. 2011) même si les arbres sont des espèces reconnues pour avoir des capacités d’adaptation génétique élevées en raison d’importants flux de gènes et diversité génétique (Alberto et al. 2013; Savolainen, Pyhäjärvi, and Knürr 2007) . Plus largement, l’intégralité des espèces vivantes est impactée par le changement climatique (Thuiller et al. 2011) et les interactions trophiques risquent d’affecter l’adaptation et la persistance des espèces (Mellard, de Mazancourt, and Loreau 2015) . Les insectes herbivores sont attendus pour être affectés directement et indirectement par les modifications de leur phénologie et/ou celle de leurs hôtes ainsi que par les modifications de leurs aires de répartition ou celles de leurs hôtes (Bale et al. 2002; Lewis and Gripenberg 2008; Myers and Sarfraz 2017) . De telles

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CONCLUSION

perturbations environnementales, physiologiques et écologiques des populations d’arbres et d’insectes sont donc susceptibles d’altérer les interactions mises en place jusqu’alors dans les écosystèmes forestiers et donner lieu à de nouvelles réponses de ces communautés dans un environnement changeant. La figure 1.2. propose une synthèse des interférences possibles de différentes composantes du changement global ( i.e. le changement climatique, le changement d’usages du sol et les invasions biologiques) avec la dynamique spatio-temporelle de la prédation pré-dispersion par les insectes et leurs arbres-hôtes, ainsi que des éléments clés de la dynamique forestière.

FIGURE 1.2 . Interférences possibles de trois composantes du changement global (invasions biologiques, changement climatique et changement d’usage des sols) avec les patrons d’interaction arbre-insectes prédateurs prédispersion des graines et les écosystèmes forestiers. Tirée de la revue de Boivin, Doublet, and Candau 2019 .

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Selon les espèces forestières, on prédit des expansions ou des rétractions d’aires de distribution (Dyderski et al. 2018) . Notamment, on suppose que les processus de rétraction à venir seront dus aux contraintes climatiques et à la baisse du succès de reproduction (Morin, Augspurger, and Chuine 2007; Morin and Chuine 2005) . L’expansion de certaines espèces forestières sera conditionnée par la dynamique forestière locale et fortement dépendante de la capacité de régénération naturelle (e.g. succès d’établissement, germination de la grai ne (Walck et al. 2011) , et donc de la production de graines (Mencuccini, Piussi, and Zanzi Sulli 1995) . Les limites d’aires de répartition des essences forestières, sujettes aux rétractions ou aux expansions, font l’objet de nombreuses recherches pour parvenir à une compréhension et une prédiction des conséquences spatiales de telles perturbations (Anadon-rosell et al. 2012; Kambo and Danby 2018) . Dans cette thèse, nous avons vu qu’une interaction biotique telle que la prédation pré-dispersion des graines est susceptible d’impacter une dynamique d’expansion spatiale d’arbres, avec un effet possible sur la mise en place de la diversité génétique au cours de ce processus avec des conséquences possibles sur la diversité adaptative. Bien que dans cette thèse ces impacts démogénétiques ont été estimés à l’échelle d’une population d’arbres, la perspective d’étendre le modèle théorique en 2D permettra de comprendre ce qui se passe dans différentes parties de l’aire biogéographique, plus ou moins fragmentées. Par ailleurs, les dynamiques des interactions arbres-insectes seront probablement sensibles aux modifications physiologiques et phénologiques induites par le changement climatique par exemple (Duputié et al. 2015; Walck et al. 2011) , notamment parce-que cela peut conduire à une asynchronie entre l’arbre -hôte et l’insecte prédateur des graines (Boivin, Doublet, and Candau 2019; Myers and Sarfraz 2017) . À cet égard, on s'attend à ce que les réponses phénologiques divergent entre plantes et insectes (Bale et al. 2002; Pelini et al. 2010; Singer and Parmesan 2010) . En effet, la synchronisation phénologique d’un insecte herbivore est un moteur démographique déterminant pouvant même conduire à des pullulations, alors qu’une asynchronie peut entraîner l'effondrement de leurs populations (van Asch and Visser 2007) . L’émergence d’une asynchronie arbres -insectes peut remettre en cause la persistance de l’interaction. En effet, les insectes prédateurs pré -dispersion ont des fenêtres étroites de coïncidence phénologique avec leurs hôtes (événements de floraison et de fructification), et leur forte spécialisation écologique contraint fortement les possibilités de changement d’ hôtes, généralement limitées ou inexistantes. Le changement climatique peut affecter directement les stratégies de reproduction des arbres (Lewis and Gripenberg 2008; Pesendorfer et al. 2020). Une atténuation du phénomène de masting a été montrée chez des pins sylvestres (Martínez-Alonso et al. 2007) , des hêtres (Bogdziewicz, Kelly, et al. 2020) et des chênes (Caignard et al. 2017) . L'augmentation des températures pourrait également entraîner une floraison et des semis plus réguliers, ce qui pourrait favoriser la démographie des insectes prédateurs de graines et affecter les processus de régénération des arbres (Lewis and Gripenberg 2008; Myers and Sarfraz 2017) . Ces observations suggèrent une possible évolution des interactions arbres- insectes prédateurs des graines à travers de nouveaux patrons interannuels de densité de ressources pour les insectes, mais également à travers l’atténuation de l’impact du masting s ur les possibles effets Allee générés par la prédation, ce qui favoriserait in fine le maintien de la diversité génétique sur des axes d’expansion. Ainsi la prise en compte des effets du climat sur le masting est cruciale pour prédire de telles éventualités. Cela souligne la nécessité de conduire des approches de modélisation mécaniste intégrant des analyses fonctionnelles de la reproduction pour affiner nos connaissances sur le masting. En outre, comprendre les impacts écologiques et évolutifs de la prédation des graines passe par la compréhension du processus de masting.

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Ces dernières années, le nombre d’invasions biologiques a augmenté exponentiellement (DAISIE 2009; Seebens et al. 2017) , elles sont souvent associées à une perte de biodiversité (IUCN 2000, 2002; Kenis et al. 2009) . De plus, le changement climatique peut également favoriser la propagation et l'établissement d'insectes herbivores exotiques (Lu et al. 2013) et permettre des déplacements d’ aire de répartition géographique (Parmesan et al. 1999; Pateman et al. 2012) . Ces invasions génèrent donc des modifications de composition des communautés (nouveaux compétiteurs ou prédateurs par exemple) et sont donc la source d’interactions interspécifiques inédites dans les écosystèmes receveurs. C’est ce qui a pu être observé dans les cédraies françaises depuis l’introduction de M. schimitscheki depuis le Moyen-Orient : la pression parasitaire exercée sur le cèdre a en effet plus que doublé (Gidoin, Roques, and Boivin 2015) . Egalement, les changements d’usage des terre s peuvent entre autres se traduire par la fragmentation des habitats (IUCN/WCMC 1994) . La fragmentation des forêts pourrait avoir des répercussions sur le maintien de la diversité génétique, et l’interaction arbres -insectes prédateurs pourrait jouer un rôle dans ce processus. La fragmentation se traduit pour l’insecte par des effets de lisières et d’isolement des arbres et on pourrait observer des taux de prédations plus importants induits par des insectes prédateurs à forte mobilité ( e.g. Megastigmus spp.) Des études à long terme sur les systèmes d’interactions arbres -insectes sont donc nécessaires pour comprendre et prédire ces multiples effets des changements globaux (Myers and Sarfraz 2017) , elles restent rares en ce qui concerne les insectes prédateurs des graines (Boivin, Doublet, and Candau 2019) . Cette problématique est porteuse d’enjeux forts concernant la réponse des dynamiques forestières au changement global. De fait, des modèles de dynamique forestière intégrant explicitement la prédation pré-dispersion et couplant des approches fonctionnelles de la réponse au changement climatique (modèles mécanistes) semblent des outils particulièrement pertinent à développer.

3.2. Intégration de la prédation pré-dispersion au sein des modèles de dynamique forestière

La prédation des graines pré-dispersion intervient à un moment précis du cycle biologique de l’arbre (voir figure 1.3 ). Cette thèse centrée sur l’impact démogénétique de la prédation des graines s’est limitée à l’étude des contributeurs des graines dispersées mais je n’ai pas considéré les processus antérieurs aux évènements de production de graines et postérieurs à leur dispersion. Bien évidemment la prédation pré-dispersion à elle seule n’affecte pas tous les processus démogénétiques de la dynamique fore stière et il est important de replacer la prédation des graines dans l’ ensemble des mécanismes de reproduction et de régénérations constituant le cycle de dynamique forestière.

Les connaissances sur les mécanismes liés à la reproduction des arbres constituent souvent une boite noire dans la modélisation de la dynamique forestière (Vacchiano et al. 2018) . La complexité des mécanismes impliqués dans ce processus en lien avec les facteurs biotiques et abiotiques explique ce manque de prise en compte dans les modèles, e.g. les compromis entre croissance et reproduction ( Bogdziewicz et al. 2020; Hacket-Pain et al. 2018; Lebourgeois et al. 2018; Mund et al. 2010) , la pollinisation (Mezquida, Rodríguez-García, and Olano 2016) , la phénologie (Schwartz et al. 2013) et la prédation des structures reproductrices (Boivin, Doublet, and Candau 2019) . Les avancées sur la compréhension de la reproduction des arbres sont d’autant plus importante que les fortes variations de productions de graines peuvent aussi impacter les interactions entre espèces (Bogdziewicz, Zwolak,

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and Crone 2016) ainsi que leurs abondances (Clark, Nuñez, and Tomasek 2019) . Ainsi, cela explique la difficulté d’ évaluer correctement les facteurs critiques de fécondité des arbres dans les processus de recrutement des arbres (Amm et al. 2012; Clark and Ji 1995; Gutiérrez, Snell, and Bugmann 2016) . Les résultats de cette thèse suggèrent que la prédation pré-dispersion peut avoir des conséquences importantes sur la démographie et la génétique de la popul ation d’arbres, ce qui rejoint d’autres travaux (Boivin, Doublet, and Candau 2019; Kolb, Ehrlén, and Eriksson 2007) .

FIGURE 1.3 . Représentation schématique de la dynamique forestière en lien avec l’herbivorie tout au long du cycle de vie d’un arbre. En marron, les étapes majeu res du cycle biologique d’un arbre au sein du peuplement forestier. Chacune des étapes peut être affectée par des facteurs biotiques (prédati on, compétition, sylviculture…) et abiotiques (conditions climatiques et environnementales…) conduisant à l’échec de cette étape et/ou à la mort de l’arbre. En bleu, l’herbivorie est décrite pour chaque étape de développe ment de l’hôte induisant des dommages et/ou la mort de l’arbre. La prédation des structures reproductrices est soit liée aux structures mâles et/ou femelles, pré- ou post- dispersion des graines. Durant le processus de régénération jusqu’au stade de maturité de l’hôte, l’herbivorie sur l’hôte peut conduire ou non à sa mort.

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CONCLUSION

Dans cette thèse le modèle de dynamique de population d’arbres ne simule qu’un cycle de reproduction. Cependant, chez les arbres, la régénération naturelle est un processus long et la répétition des cycles de reproduction offre des opportunités de maintenir de hauts niveaux de diversité génétique. Le régime de reproduction et les processus de dispersion peuvent conduire à une distribution non- aléatoire de la diversité génétique, voire à une consanguinité plus ou moins forte, et les semis sont soumis à de multiples pressions de sélection (Ferreras and Galetto 2010; Kroiss, Hillerislambers, and D’Amato 2015) . De plus, l’apparition des semis est fortement impactée par la prédation des graines post-dispersion et les animaux dispersant les graines ont un rôle dans ce processus (Zwolak 2018). Ainsi le recrutement des semis est rendu possible dans un environnement favorable mais il reste dépendant de la compétition inter et intra-spécifique, qui sont des processus généralement intégrés dans les modèles de dynamique forestière (Nathan and Casagrandi 2004; Pacala et al. 1996; Ribbens, Silander, and Pacala 1994) . Enfin, la régénération naturelle implique une population d’arbres à différents stades ontogéniques où mortalité et compétition sont importantes dans la dynamique forestière. Intégrer la connaissance des mécanismes liés aux interactions biotiques pour ces différents stades au sein des modèles de dynamique forestière est un défi. Ce renforcement des modèles est d’autant plus important dans une optique de gestion durable des forêts vis -à-vis des changements globaux, En effet, l’évaluation de scénarios sur les processus écologiques et évolutifs des forêts est nécessaire pour une gestion durable centrée sur les stratégies d’adaptation et d’atténuation , e.g. migration assistée et adaptation génétique (Alberto et al. 2013; Corlett and Westcott 2013; Lefèvre et al. 2014) .

Les approches de modélisation de la dynamique des perturbations forestières ont principalement décrit les interactions entre arbres et insectes défoliateurs ou cambiophages (Seidl et al. 2011) . Peu de modèles de dynamique forestière intègrent la prédation des graines. Lewis and Gripenberg 2008 ont suggéré que les échelles spatiales à travers lesquelles la satiété et le phénomène de densité-dépendance des insectes prédateurs pré-dispersion opèrent sont probablement à l'échelle individuelle de l’ar bre- hôte, ou de leur degré de voisinage avec leurs congénères. Dans le modèle théorique développé dans cette thèse, la prédation des graines est traitée à l’échelle populationnelle et ses possibles conséquences démogénétiques dans la population en expansion sont le résultat de phénomènes de densité- dépendance induits par la prédation en interaction avec le masting. D'autres recherches prometteuses pourraient donc coupler des approches spatialement explicites et mécanistes de l'interaction entre la fécondité individuelle des arbres et la dynamique des insectes prédateurs pré-dispersion. Par exemple, les modèles de dynamique forestière de type individus-centrés soumise à des prédateurs pré-dispersion spatialement structurés permett raient de simuler les populations d’arbres , chacun étant caractérisé par des attributs d'état qui peuvent inclure la localisation spatiale et des traits de comportement ( e.g . croissance, reproduction, sélection de l'habitat et dispersion).

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PUBLICATIONS

Les publications associées à cette thèse sont les suivantes :

Article 1 - Thomas Boivin, Violette Doublet & Jean-Noël Candau (2019). The ecology of predispersal insect herbivory on tree reproductive structures in natural forest ecosystems. Insect Science 26, 182 –198

Article 3 - Violette Doublet, Lionel Roques, Étienne Klein, Thomas Boivin, François Lefèvre (2020). Seed dispersal, seed predation and masting jointly drive the genetic diversity in expanding plant population. Submitted to The American naturalist

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Insect Science (2019) 26, 182–198, DOI 10.1111/1744-7917.12549

REVIEW The ecology of predispersal insect herbivory on tree reproductive structures in natural forest ecosystems

Thomas Boivin 1 , Violette Doublet 1 and Jean-No el¨ Candau 2 1URFM, INRA, Avignon, France and 2Natural Resources Canada, Canadian Forest Service, Great Lakes Forestry Centre, Sault Ste Marie, Ontario, Canada

Abstract Plant–insect interactions are key model systems to assess how some species affect the distribution, the abundance, and the evolution of others. Tree reproductive structures represent a critical resource for many insect species, which can be likely drivers of demography, spatial distribution, and trait diversification of plants. In this review, we present the ecological implications of predispersal herbivory on tree reproductive structures by insects (PIHR) in forest ecosystems. Both insect’s and tree’s perspectives are addressed with an emphasis on how spatiotemporal variation and unpredictability in seed availability can shape such particular plant–animal interactions. Reproductive structure insects show strong trophic specialization and guild diversification. Insects evolved host selection and spatiotemporal dispersal strategies in response to variable and unpredictable abundance of reproductive structures in both space and time. If PIHR patterns have been well documented in numerous systems, evidences of the subsequent demographic and evolutionary impacts on tree populations are still constrained by time-scale challenges of experimenting on such long-lived organisms, and modeling approaches of tree dynamics rarely consider PIHR when including biotic interactions in their processes. We suggest that spatially explicit and mechanistic approaches of the interactions between individual tree fecundity and insect dynamics will clarify predictions of the demogenetic implications of PIHR in tree populations. In a global change context, further experimental and theoretical contributions to the likelihood of life-cycle disruptions between plants and their specialized herbivores, and to how these changes may generate novel dynamic patterns in each partner of the interaction are increasingly critical. Key words diapause; dispersal; forest dynamics; masting; predispersal seed predation; plant–insect interactions

Introduction cialization (Erhlich & Raven, 1964; Percy et al. , 2004; Maron & Crone, 2006; Forister et al. , 2012). Plants inter- Ecologists have always been fascinated by how species act with diverse mutualistic insect species that may be es- interact in communities. For decades, plant–insect in- sential for pollination and seed dispersal, but also with di- teractions have provided many ways to understand how verse antagonistic insect species that consume and remove some species affect the distribution and abundance of plant parts (Crawley, 1989). Because insect herbivores are others, or to identify key mechanisms involved in evo- small-sized and often short-lived organisms, they gener- lutionary diversification of species and ecological spe- ally display both intimate and lifelong associations with their host–plants. On average, these plant–insect associa- Correspondence: Thomas Boivin, URFM, INRA, 84914, tions lead to greater specialization in insects than in other Avignon, France. Tel: +33432722944; fax: +33432722902; herbivores due to faster rates of insect evolution (Strauss email: [email protected] & Zangerl, 2002). Such relationships between plants and

182 C 2017 Institute of Zoology, Chinese Academy of Sciences Insect herbivory on tree reproductive structures 183 insects can be of the host–parasite type when insects feed dispersal insect herbivory on tree reproductive structures on parts of mature plants without causing immediate plant (PIHR, hereafter) affects trees’ reproductive output in two, mortality (e.g., leaves), while insect herbivory on embryos possibly cumulative, ways. First, insects’ feeding activity in the reproductive structure and on seedlings is closer to on the seed storage organs reduces the amount of re- prey–predator relationships because insects immediately serves available for germination and early development kill individuals in the plant population. of seedlings (Lesieur et al. , 2014). Second, consumption Selective herbivory on reproductive structure displays of the seed embryo makes further seed germination im- features of insect–plant interactions that differ from possible. Aside from direct seed consumption, insect at- other kinds of herbivory in various ways (Janzen, 1971; tacks can also result in the abortion of the seed-bearing Turgeon et al. , 1994; Hulme & Benkman, 2002). Dur- structures or selective abortion of co-occurring seeds ing seed development, angiosperms and gymnosperms (Sallabanks & Courtney, 1992; Meyer et al. , 2014), an invest substantial resources in reproductive tissues to impediment of seed release due to resin spill or seed fu- support both embryogenesis and germination processes, sion to cone scale following insect attack (Roques, 1983; which makes a seed a greater source of carbohydrates and Lesieur et al., 2014), or the introduction of tree pathogens proteins for insects to target than any other plant part (Battisti et al. , 1999; Luchi et al. , 2012). Important con- (Jordano, 2000). Reproductive structures represent cerns arose on the potential impacts of PIHR on endan- sources of food that are generally extremely aggregated gered tree species with poor natural regeneration success in space with high local abundance, but they are avail- (Guido & Roques, 1996). Similar concerns are mounting able on the plant for a brief period of time due to the toward the potential impact of these insects on the adapta- consistent seasonal patterns of plant reproduction. More- tion of natural forest ecosystems to climate change as well over, because the size of annual fructification depends on as adaptation strategies such as assisted migration and the multiple and possibly interacting factors (e.g., weather, implications of altered seed productivity at the tree line density and structure of the plant population, flowering (Jameson et al. , 2014; Kroiss & Hille Ris Lambers, 2015). and pollination rates, recent history of seed production), The fitness consequences of PIHR selected for numer- reproductive structures represent a highly variable and ous plant traits that tend to minimize the negative effects of unpredictable source of food for insects (Crawley, 2014). seed loss. Among these are plant resistance mechanisms A distinction is usually made between predispersal seed that include both physical and chemical barriers to seed predators that feed on reproductive structures as long consumption and plant tolerance mechanisms that do not as they remain on their parent plants, and postdisper- preclude seed consumption but reduce seed loss among sal predators that forage for reproductive structures after seed crops (Crawley & Long, 1995; Stowe et al. , 2000; they have been dispersed. The clumped and conspicuous Hulme & Benkman, 2002). In particular, and conversely nature of seeds before dispersal tends to favor special- to other food resources provided by plants (e.g., leaves, ization in predispersal predators, while postdispersal seed wood, or phloem), seed production can be highly irregu- predators often share generalist habits to forage for an lar in both time and space in natural forests (Silvertown, inconspicuous and scattered resource that is often at low 1980; Kelly, 1994; Herrera et al. , 1998). Such resulting density (Hulme & Benkman, 2002). Insects are consid- low predictability in resource availability poses important ered the most important animal predators of reproductive fitness challenges to RSI that drive major evolutionary structures during the predispersal phase of seed develop- forces in shaping their interactions with their host trees ment (Janzen, 1971; Turgeon et al. , 1994; Crawley, 2014). (Janzen, 1971; Hulme & Benkman, 2002). Seed loss to insects, such as ants, weevils, or bruchids, Since the 1980s, the continuous need for tree improve- can also reach important levels during the postdisper- ment and planting programs involving both seed certified sal phase (Crawley, 1989; Hulme, 1998; van Klinken & collections and seed orchards have stimulated abundant White, 2014). Greater success of insects in the exploita- entomological research on PIHR. The bulk of this re- tion of the predispersal niche may primarily rely on their search that targeted conifer host species was reviewed reproductive potential and their evolutionary flexibility in more than a decade ago (Roques, 1983; Turgeon et al. , synchronizing their life cycles with the ephemeral avail- 1994; Roques & El-Alaoui El Fels, 2005). Broader ad- ability of the resource on their host plant (Harman, 1999; vances in the understanding of RSI interactions with both Rouault et al. , 2004). angiosperm and gymnosperm hosts have since emerged During the predispersal phase, reproductive structure (e.g., Tak acs´ et al. , 2009; Bonal et al. , 2011; Venner et al. , insects (RSI, hereafter) display a number of close inter- 2011; Lesieur et al. , 2014; Boivin et al. , 2015; Xu et al. , actions with their host that trigger diverse key ecolog- 2015; DeSoto et al. , 2016). From the tree’s side, as PIHR ical processes in both insect and tree populations. Pre- affects the number of viable seeds available in seed rains

C 2017 Institute of Zoology, Chinese Academy of Sciences, 26, 182–198 184 T. Boivin et al. and then seedling recruitment success, the magnitude of may result in short-scale variability in reproductive struc- RSI’s predation and the consequences of its variations has ture production with possible spatiotemporal patterns also received specific attention from plant ecologists for (Wilcock & Neiland, 2002). Trees may also produce far their impacts on plant demography, spatial distribution, di- more fruits than eventually mature, with a large proportion versity, and evolution (reviewed in Janzen, 1971; Crawley, of inbred seeds being aborted at late developmental stage. 1989; Hulme & Benkman, 2002; Maron & Crone, 2006; Such an evolved reproduction strategy implies that inbred Kolb et al. , 2007). In this paper, our goal is to gather and seeds act as seed predator sinks, thereby increasing the update current knowledge on the ecological and evolu- survival probabilities of outcrossed and fully viable seeds tionary implications of PIHR on tree–insect interactions through a dilution of the impact of predispersal seed pre- from both the insect’sand the tree’sperspectives in natural dation (Ghazoul & Satake, 2009). Finally, plant plasticity forest ecosystems. We specifically address: (i) how spa- may lead to selective and premature reproductive structure tiotemporal variability in reproductive structure produc- abortion due to early detection of an insect attack, which tion challenges insects’ exploitation of such resource, (ii) negatively affects the amount of food available for larval the feeding guild structure and degrees of specialization development (Bonal & Mu noz,˜ 2008) or larval survival in insect communities associated with tree fruiting struc- (Traveset, 1993). tures, (iii) insects’ evolved strategies to cope with spatiotemporal variation in tree reproductive structure avail- Temporal variation of seed availability ability, and (iv) the ecological and evolutionary impacts of PIHR on tree populations. We illustrate here that the Seed production follows a synchronous and highly vari- ecology of PIHR in natural forest ecosystems addresses able pattern among years in many forest tree species. This key issues on the effects of spatiotemporal variation in re- phenomenon is referred to as masting, or mast seeding source availability on animal–plant relationships, and the or mast fruiting. It results in the intermittent and syn- consequences of such interactions on plant populations. chronous production of large seed crops (mast years) and low to null seed crops (nonmast years) occurring at the tree Tree reproductive structures as challenging population level (Silvertown, 1980; Kelly, 1994). Nonex- resources for insects clusive and possibly interacting proximate factors of masting include weather factors (Kelly et al. , 2013; Pearse Spatial variation of seed availability et al. , 2014), pollen availability and fertilization success (Koenig & Knops, 2000; Koenig et al. , 2012; Venner The spatial distribution of reproductive structures can et al. , 2016), temporal patterns of resource allocation and be heterogeneous among both trees and crown levels. In costs of reproduction (Isagi et al. , 1997). For RSI, mast- some conifer species, interindividual variation in seed ing generates a pulsed resource, that is, low-frequency cone production is maximal in mast years but minimal in episodes of high resource availability during a short nonmast years (Gidoin, 2014). Microsite-scale nutritional period. Demographic implications of masting for RSI factors influence reproductive structure abundance at are differences in resource density between successive the individual tree level, and greater exposure to light years of fructification resulting in alternative episodes of at upper crowns generally leads to greater reproductive satiation and starvation, and a positive correlation with structure production than at shaded lower crowns. At the size of the fructification experienced by the previous the stand level, this leads to important differentials in generation. Predation is thus expected to be greater if the reproductive structure production between edges and previous years’ fructification is large than when the pre- the bulk of the tree population, where increased density vious fructification is small, as only large fructifications may affect the amount of available light to individual favor insect population growth (Turgeon et al. , 1994). By trees (Owens, 1995). In the holm oak ( Quercus ilex ), the definition, masting produces both spatial and temporal production of larger acorns can increase the probability of patterns of interactions with RSI that are specifically seed survival after having been attacked by the chestnut outlined in the following chapter of this section. weevil ( Curculio elephas ). This suggests that for trees in which seed size may display significant interindividual variation, a seed predator satiation strategy may operate Recent advances in masting theory in relation at both plant (large seed crops) and seed (large seeds) to reproductive structure predation levels (Bonal et al. , 2007). Spatial variation in pollination success due to forest In recent years, several studies have aimed at providing structure and diversity, including fragmentation levels, theoretical support for masting and its interactions with

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PIHR. The most parsimonious mechanistic model that ics might be advantageous. While the theoretical frame- can generate synchronized reproductive patterns without work for the role of masting in predator satiation is now an environmental cue has two components: a simple re- well developed, it has not yet been fully tested empirically source budget model that drives the dynamics of repro- but recent observations begin to provide some support duction of each individual plant, and a coupling mech- (Zywiec et al. , 2013; Linhart et al. , 2014; Mezquida et al. , anism that synchronizes individual reproductive patterns 2016). (Isagi et al. , 1997). In its original form, the resource bud- From an evolutionary point of view, similar models get model is of the “storage” type sensu Pearse et al. that combine masting and predator’s population dynam- (2016). Synchronization of individual reproduction dy- ics have been used to investigate the role of RSI in se- namics occurs through the combination of pollen cou- lecting for mast fruiting. Surprisingly, even if masting is pling, when the fruiting efficiency of each individual de- often considered as the most common strategy to escape pends on the ratio of flowering neighbors, and large-scale RSI, results show that the presence of a predator is not environmental fluctuations. Plant populations will exhibit required for masting to evolve. However, when condi- different reproduction dynamics, from chaotic without tions are met for masting, namely a seedling survivorship synchronization to masting, depending on the extent of that is high enough for a seedling bank to accumulate, the resource depletion following reproduction and the ef- predators will promote the evolution of masting either by ficiency of the coupling mechanisms (Satake & Iwasa, allowing it to evolve at levels of seedling survivorship 2000; Iwasa & Satake, 2004). This model can produce that would be otherwise too low, or if seedling survivor- masting dynamics similar to observed patterns (Isagi ship is high enough by itself, by increasing the magnitude et al. , 1997; Satake & Iwasa, 2002a,b; Crone & Rapp, of the fluctuations in reproductive structures (Tachiki & 2014). Iwasa, 2010). This result holds for predators with sim- Theoretical models of masting dynamics have been ple or prolonged diapause. When prolonged diapause is combined with predator population models to test sup- introduced in a population of predators with a simple dia- port for the hypothesis that masting, through predator pause, the magnitude of the evolutionary stable fraction of satiation during mast years and local extinction of preda- prolonged diapause in the population will depend on the tor’s population in nonmast years, allows the tree to es- degree of fluctuation in reproduction (Tachiki & Iwasa, cape from predation. Indeed, these models predict that 2013). spatially synchronized, intermittent reproduction reduces Although theoretical models have provided insights into predator’s invasibility (the population growth rate of a the interactions between masting and predator dynam- rare predator introduced to a resource) and, in established ics, it is worth mentioning that most of these models are predator populations, leads to an overall predation rate based on a set of somewhat restrictive assumptions. For smaller than constant reproduction (Satake & Bjørnstad, example, the resource budget model is almost always of 2004). These models also allow insights into the spatial the storage type although this is not the only mechanism and temporal interactions between masting and the pop- by which resources can act on seed productions (Pearse ulation dynamics of the predator. Spatially, two opposite et al. , 2016). Similarly, the dynamics of the predator’s strategies are at play: a coupling mechanism (pollination emergence from prolonged diapause is always considered or environmental fluctuations) that spatially synchronizes monotonous (most often geometric) although other pat- host seed production and the predator’s dispersal abil- terns are observed in natural populations (Suez et al. , ity that allows it to escape local absence of resources. 2013). Temporally, two other strategies are involved: a resource budget dynamics that creates large temporal variability in reproduction, and the predator’s ability to enter into pro- Insect feeding guilds on tree reproductive longed diapause that allows it to “disperse in time” and structures escape a temporary absence of resources. In both spatial and temporal domains, the relative scale of the host and Six insect orders, that is, Lepidoptera, Coleoptera, Hy- predator strategies will influence the global persistence menoptera, Diptera, Hemiptera, and Thysanoptera, are of the predator’s population and the global level of seed currently known to exploit the reproductive structures predation (Satake & Bjørnstad, 2004). The plant strat- of angiosperms and gymnosperms with a consistent pre- egy depends on the predator: for long-distance predators, dominance of both Lepidoptera and Coleoptera (Salla- strategies that lead to large-scale synchrony should be banks & Courtney, 1992; Turgeon et al. , 1994; Ram ´ırez & favored whereas for predators with prolonged diapause, Traveset, 2010). In the most general terms, these invento- strategies that lead to extremely variable fruiting dynam- ries suggest two types of tree–insect association that can

C 2017 Institute of Zoology, Chinese Academy of Sciences, 26, 182–198 186 T. Boivin et al. be defined as two guilds in RSI communities exploiting indeed favored when resources are spatially aggregated angiosperms and gymnosperms. The first guild includes and highly abundant locally. Moreover, high investment trophic generalists that can use alternative resources (e.g., of plants in chemical seed defense mechanisms strongly foliage, shoot, bark) when their host reproductive struc- selects for counter-defense abilities that tends to exclude tures are not available. The second guild includes trophic less-specialized seed feeders (Hulme & Benkman, 2002). specialists that feed or develop exclusively on their host Before they disperse, seeds represent an ephemeral re- reproductive structures, with endophytic species display- source to which a seed predator’s life-cycle must be well ing exclusive internal feeding on reproductive structures synchronized, and such strong dependence of develop- during larval development, and exophytic species display- ment on a single plant organ or tissue may be a major driver ing exclusive external feeding on reproductive structures of specialization (Gaston et al. , 1992). Selection may be throughout their life cycle (Table 1). The various ways in particularly strong for synchronizing insect life history which trophic specialists exploit reproductive structures with the target stage of the host plant when both ovipo- defined different feeding guilds (Table 1), which were first sition and larval development occur on immature fruiting formalized on conifers (Turgeon et al. , 1994) and further structures (Harman, 1999; Boivin et al. , 2015). This may extended to angiosperms (Boivin & Auger-Rozenberg, explain why predispersal consumers are almost exclu- 2016). Each feeding guild can be associated with both dif- sively univoltine species (Crawley, 2014), while multivol- ferential tree–insect relationships and impacts on tree seed tine species tend to be less synchronized with occurrence productivity, depending on the developmental stage or the peaks of the predispersal phase and also exploit more tissues that insects target. The magnitude at which host persistent and spatially heterogeneous postdispersal seed reproductive success, that is, the number or the quality of stages with more generalist feeding habits (Hulme, 1998; seeds remaining at the postdispersal stage for regenera- Lewis & Gripenberg, 2008; van Klinken & White, 2014). tion, is affected by insects may thus differ between feed- In forests of the Mediterranean Basin, insect seed predator ing guilds. At equivalent densities, inflorescence feeders, communities are predominantly associated with a single conophages, and fruit feeders (or conospermatophages) host family and a single host genus (98% and 86% of the have a possibly greater negative impact on seed output at currently known species, respectively; Boivin & Auger- the cone level than both seed feeders (or spermatophages) Rozenberg, 2016). Phylogenetic relationships between in- and external seed feeders as they impede the production sect species belonging to the same genus also attest to a or the release of all seeds of a cone, whereas the later may close connection with host plants. Long-term association allow a certain proportion of seeds to escape predation with a particular host may result in the loss of genetic and disperse (Table 1). variation for the ability to use alternative hosts, which may irreversibly constrain specialists to a restricted range of host plant species (Auger-Rozenberg et al. , 2006). For Insect adaptations to spatiotemporal variability instance in Europe, the chestnut weevil ( C. elephas ) is of tree reproductive structure availability able to feed and develop on both Quercus and Castanea host genera, while the acorn weevil ( C. glandium ) does Tree populations that exhibit spatially and/or tempo- not belong to the same genetic clade as C. elephas and ex- rally heterogeneous reproduction represent unpredictable ploits only Quercus host species (Hughes & Vogler, 2004; environments with which RSI have to cope. For in- Bonal et al. , 2011). sect species that cannot shift to alternative hosts when Seed insects provide striking examples of the strong im- seeds are at low abundance and when intra- or inter- plications that host plant specialization may have on insect specific competition increases, life histories are under life histories. In the Hymenoptera, thelytokous partheno- strong selection to offset such heterogeneity in resource genesis is a nonancestral form of asexual reproduction that availability and to reduce the risk of local extinction may have spread across the seed-specialized Megastigmus (Fig. 1). genus through host–plant mediated horizontal transmission of the bacterial reproductive manipulator Wolbachia (Boivin et al. , 2014). Host–plant specialization may have Host plant specialization opened a compatibility filter for Wolbachia transmission between phylogenetically close wasp species that share a Selective seed herbivory during the predispersal phase similar immune system, and an encounter filter as these tends to select for specialization on a narrow range of species share a narrow ecological niche on the hosts host plants and to exclude generalist predator species favoring intimate interspecific interactions (e.g., larval (Janzen, 1971; Crawley, 2014). Host plant specialists are competition).

C 2017 Institute of Zoology, Chinese Academy of Sciences, 26, 182–198 Insect herbivory on tree reproductive structures 187 , , , 2013 et al. et al. , 1980; et al. , 1994; Roques & , 1994; Roques & , 1994; Grissell, , 1990; Luchi , 2012; Lesieur , 2014 et al. ´ elisson Delplanque, 1998; Roques & El-Alaoui El Fels, 2005; Alford, 2007 et al. El-Alaoui El Fels, 2005 et al. El-Alaoui El Fels, 2005; Derbel 2007; Ramirez & Traveset, 2010 et al. 1999; Bonal 2007; Ramirez & Traveset, 2010; P et al. et al. et al. Hedlin Roques, 1983; Turgeon Roques, 1983; Turgeon Roques, 1983; Turgeon pidoptera, Thysanoptera Diptera, Hemiptera Diptera Diptera, Hymenoptera Coleoptera, Lepidoptera, Coleoptera, Lepidoptera, Hemiptera Roques, 1983; Battisti on Coleoptera, Lepidoptera, abortion and premature drop of the fruiting structure, prevent seed release and seed release from fruiting structure, seed consumption and seed release from fruiting structure, seed consumption, pathogen transmission Life-cycle Impact on seed output Representative orders References Endophytic Prevents seed maturation relationship Tree–insect Predator–prey Host–parasite Exophytic No seed production Coleoptera, Le Host–parasite Endophytic No seed production due to Host–parasite, structure Targeted fruiting developing male or female cones (on conifers) (e.g., bract, cone scale) but not seeds seed-bearing tissues and seeds Flower buds, flowers, Seed-bearing tissues Fruit, both Seeds Predator–prey Exophytic Prevents seed maturation Feeding guilds of reproductive structure insects and their impacts on seed output in forest ecosystems. feeder conifers) conosper- matophage (on conifers) feeder Table 1 Feeding guild Inflorescence Conophage (on Fruit feeder, Seed feeder Seeds Predator–prey Endophytic Seed consumpti External seed

C 2017 Institute of Zoology, Chinese Academy of Sciences, 26, 182–198 188 T. Boivin et al.

Fig. 1 Framework of interactions between host trees and reproductive structure insects during the predispersal phase (black arrows), with a focus on the role of patterns of fructification and contextual factors (dashed arrows) on these interactions. By affecting host tree’s seed output, the feeding activity of seed insects may have both ecological and evolutionary impacts (dotted arrows) on trees.

Host selection to increase, which is correlated to subsequent individual survival, adult size, and female fecundity (Bonal et al. , Forest seed insects may respond to the heterogeneous 2012). In RSI that develop outside the reproductive struc- spatial distribution of fruiting structures at both stand and ture (e.g., seed bugs), lower host–plant specialization, ex- tree scales by diverse evolved strategies of host recog- ternal food intake and high mobility are a combination nition and selection (Fig. 1). Long-range insect orien- of traits that allows coping for spatial heterogeneity in tation may be initiated by tree silhouette, tree size and resource availability (Lesieur et al. , 2014). tree shape recognition, while color contrast between seed- The reproductive biology of host trees may also play bearing structures and foliage, their size, their structure a key role in host selection, and it may be an important and their chemistry may determine stand-scale orientation parameter in models of ecological and taxonomic diver- toward suitable sites for mating, feeding and oviposit- gence in highly specialized seed insects (Boivin et al. , ing (Turgeon et al. , 1994). The western conifer seed bug 2015). In most angiosperms and some gymnosperms, (Leptoglossus occidentalis ) uses infrared (IR) radiation seed storage products only begin to accumulate follow- as finding cue for pines, on which cones are warmer and ing fertilization (Singh, 1978; Owens & Blake, 1985). emit more near-, mid- and long-range IR radiation than This makes the reproductive success of their seed preda- needles (Tak acs´ et al. , 2009). When larvae are capable tors strongly dependent upon both pollination and fertil- of moving and finding resources (e.g., seed cone moths ization success, and upon the predator’s ability to find Dioryctria spp.), selection of suitable feeding and breed- the fertilized ovules in the fruiting structure to lay eggs. ing sites involves both the adult female and its progeny In some other gymnosperms (e.g., cycads and conifers), (Roques, 1983). Conversely, host suitability for larval de- storage may begin prior to fertilization but storage organs velopment is positively correlated to female host pref- will further abort in the absence of pollination, resulting erence only when larvae remain in the same fruit until in a so-called empty seed (Owens & Blake, 1985). Seed pupation (e.g., the Megastigmus spp. seed wasps; Tur- wasps that target such prefertilization storage products geon et al. , 1994; Rouault et al. , 2004). Female oviposi- are however able to manipulate seed ontogeny as paration preference for seeds of greater size allows larval size sitized unfertilized host ovules not only fail to abort, they

C 2017 Institute of Zoology, Chinese Academy of Sciences, 26, 182–198 Insect herbivory on tree reproductive structures 189 accumulate storage reserves as if they had been fertil- 1994). There is recent empirical evidence that prolonged ized (von Aderkas et al. , 2005). In such prefertilization diapause phenotypes can significantly influence tempo- seed predators, fitness is thus independent from fertiliza- ral population genetic structures of RSI, which supports tion success, as they should parasitize any of the potential the adaptive value of such strategy as both demographic seeds present in a seed cone. There may be a link between and genetic refuges in unpredictable environments (Suez such fitness implications and the successful radiation of et al. , 2013). At the interspecific level, variation in dia- the prefertilization wasp species from an ancestral post- pause duration may promote coexistence between species fertilization clade over evolutionary time scales (Boivin with a strong niche overlap as a mechanism of resource et al. , 2014; Boivin et al. , 2015). time partitioning, especially if those resources are available for a limited seasonal time period with an unpre- Temporal dispersal dictable yearly abundance as observed with masting host plant species (Venner et al. , 2011; Bonal et al. , 2016). Diapause is a period of developmental arrest that is A physiological approach conducted in the chestnut wee- well acknowledged as an evolved strategy of insects to vil ( C. elephas ) suggested that prolonged diapause might cope with predictable portions of the year that are in- not be considered as a simple extension of obligatory appropriate for growth and reproduction (Danks, 1987). diapause (mostly winter diapause), but as a second di- When resource availability displays low predictability and apause occurring after a development phase (Soula & severe spatial or interannual fluctuations, insects may pro- Menu, 2005). However, the physiological basis and the long their life cycles by increasing diapause duration be- factors governing the prolonged diapause process re- yond years of low resource availability (Hanski, 1988). main poorly documented yet at the interspecific scale, Such prolonged diapause can be concentrated on a sin- especially those related to abiotic conditions, genetic gle extra year of emergence in a fraction of a larval co- and/or nongenetic parental inheritance, and the chemical hort, but emergences are mostly spread over several years composition of seeds during larval development (Menu, with decreasing frequencies through time (Annila, 1982; 1993). Hanski, 1988; P elisson´ et al. , 2013), or follow more rarely a bimodal pattern (Suez et al. , 2013). Evolution toward Spatial dispersal prolonged life cycles in RSI may primarily occur in the trophic specialists as trophic generalists are expected to Overall, specialization for a resource that is possibly find alternative resources on other plant structures in the scattered over space implies that insects can actively absence of fruits or seed cones. In Western and South- disperse and seek out more convenient breeding and/or ern Europe, more than half of the trophic specialists ex- feeding sites. Theoretically, the spatial scale at which ploiting conifer seed cones have a prolonged diapause synchrony in seed production effectively reduces seed (Turgeon et al. , 1994; Boivin & Auger-Rozenberg, 2016). predation depends on the relative mobility of the predator This trait may be more frequent in trophic specialists (Satake & Bjornstad, 2004). Colonization of new fruiting that feed on trees with a one-year cycle of cone develop- habitats by insects rely on long-range dispersal flights ment than in those feeding on conifers that require several while the finding of scattered fruiting structures within years for cones to mature (Roques & El-Alaoui El Fels, such habitats involve shorter-range dispersal flights 2005). (Turgeon et al. , 1994; Liebhold & Tobin, 2008; Fig. 1). Prolonged diapause is widely acknowledged as an adap- Ranges of spatial dispersal vary according to species’ tive mechanism of temporal dispersal of organisms living active flight ability and to the occurrence of passive in stochastic environments (Hanski, 1988; Menu et al. , dispersal factors in the environment that insects may 2000; Gourbi ere` & Menu, 2009; Fig. 1). Intraspecific vari- use. Adult western conifer seed bugs ( L. occidentalis ) ation in diapause duration has been mainly attributed to display impressively active flight capacities that partly diversified bet-hedging, which is a risk-spreading strategy allowed this invasive species to spread over Europe that maximizes the mean geometric fitness by minimizing within a decade (Rabitsch, 2008), while chestnut weevils the fitness variance (Philippi & Seger, 1989), despite pro- (C. pellitus and C. venosus ) have very limited abilities longed life cycles being exposed to increased metabolic, for active dispersal flights (P elisson´ et al. , 2013). Highly survival and reproductive costs (Soula & Menu, 2005). host-specialized seed wasps use prevailing winds for Because prolonged diapause phenotypes may experience long-distance dispersal in a landscape fragmentation demographic or selection events that differ with those af- context in which their incapacity to use alternative fecting shorter diapause phenotypes, prolonged diapause habitats is a natural barrier to simple diffusion (Jarry is expected to favor genetic diversity (Ellner & Hairston, et al. , 1997; Lander et al. , 2014). The demography of

C 2017 Institute of Zoology, Chinese Academy of Sciences, 26, 182–198 190 T. Boivin et al. highly mobile seed predators may depend less of the (establishment limitation) if seed addition does not in- previous seed crops than that of species with low mobility crease seedling densities, that is, seedling recruitment is (Hulme & Benkman, 2002). Active spatial dispersal not favored by relaxing seed predation (Clark et al. , 2007). may also release selective pressure on variable diapause This implies that PIHR may affect plant population den- duration as a risk-spreading strategy because species that sity in seed-limited species but not in microsite-limited actively disperse can select the location of their resource ones (Turnbull et al. , 2000; Maron & Crone, 2006; Kolb and their reproductive site (Snyder, 2006). This suggests et al. , 2007). Plant life history can also mitigate the role that spatial dispersal and prolonged diapause could be of seed predation on plant demography, for example, an alternative strategies for insects facing resource unpre- ability to vegetative regeneration or a large and persistent dictability. Diversification of spatial dispersal-temporal seed bank that buffers seed losses to predators (Hulme, dispersal strategies might contribute to stabilizing the 1996). Assessing the extent to which plant populations are coexistence of sibling weevil species exploiting oak either microsite- or seed-limited suffered from a lack of acorns, a highly variable resource (P elisson´ et al. , 2013). experimental studies that combine simultaneously seed addition, disturbance and predator exclusion (Hulme & Benkman, 2002), but seed limitation appeared greater in Impacts of predispersal insect herbivory large-seeded species, species in disturbed microsites and on reproductive structures (PIHR) on tree species with short-lived seed banks (Clark et al. , 2007). populations Although specialist RSI display higher seed infestation rates at higher densities of their hosts, they may also suf- Ecological impact fer a compensatory increase in larval predation by generalist postdispersal seed predators (e.g., rodents), which Both seed production and seed dispersal are major com- reduces emergence rate in adult insects. This suggests ponents of plants’ spatial dynamics. Predispersal seed pre- that top-down effects can limit the potential of specialist dation is thus expected to play a role in the abundance, seed predators to induce negative-density dependence in the distribution and the dynamics of plant populations tree populations (Hammond & Brown, 1998; Visser et al. , (Fig. 1). Large seed losses to RSI may imply that initial 2011). seed rains can be quantitatively and qualitatively changed The effects of PIHR on the long-term fitness of host (Janzen, 1971; Turgeon et al. , 1994; Hulme & Benkman, plants are thus likely to follow complex and diverse pat- 2002; Crawley, 2014), and that constraints on the perfor- terns. In perennial plants, there is still a lack of data show- mance of plant individuals may impede seedling recruit- ing evidence that seed production is positively correlated ment and plant population growth rate (Maron & Crone, to the recruitment of juvenile plants, which would sug- 2006; Kolb et al. , 2007). However, lower seed outputs gest that PIHR might directly influence plant demography due to PIHR may also enhance survival in seedlings that (Crawley & Long, 1995; Louda & Potvin, 1995; Lewis escaped predation by reducing postdispersal intraspecific & Gripenberg, 2008; Crawley, 2014). Pulido and D ´ıaz competition (Halpern & Underwood, 2006). Coexistence (2005) documented a lack of effects of a 10%–30% seed of numerous plant species within the same habitat can loss to PIHR on Mediterranean oak regeneration, and ver- be maintained by temporal and/or spatial variations in tebrate predispersal seed predation of similar magnitude the impact of predators that impede species competitive provided similar results on Scots pine ( Pinus sylvestris) exclusion (Hulme, 1996). Further support has been pro- regeneration (Worthy et al. , 2006). Despite PIHR reaching vided by forest dynamics models including tree repro- frequently more than 80% of seed loss (Crawley, 2014), duction antagonists (e.g., insects or pathogens) as drivers there is still shortage of case studies addressing the effects of the intraspecific density dependence required for the of such PIHR magnitudes on tree recruitment due to the maintenance of tree species diversity (Lischke & L offler,¨ challenging temporal and spatial scales of the required 2006). There may be a dependence between the sensitivity experiments. Overall, two fundamental implications are of overall plant performance to changes in seed produc- that: (i) the assessment of the impact of PIHR on trees’ tion and the magnitude at which seed predation influences demography should not be restricted to the amount of plant population dynamics (Kolb et al. , 2007). Plant re- seed loss alone, which cannot be used as the sole proxy cruitment opportunities are considered to be seed-limited for effects on total tree fitness or tree population dynam- if densities of seedlings are higher after mast years than ics and (ii) the strong interplay between predispersal seed nonmast years due to a greater escape of seeds to preda- predation and other sources of mortality like those act- tion during mast years. An opposite view to seed limita- ing at later stages of plant development (e.g., postdisper- tion posits that plant recruitment can be microsite limited sal seed and seedling predation) remains central to plant

C 2017 Institute of Zoology, Chinese Academy of Sciences, 26, 182–198 Insect herbivory on tree reproductive structures 191 recruitment limitation or promotion (Crawley & Long, & Lipcius, 2004; Kramer & Drake, 2010; McLellan 1995; Kolb et al. , 2007; Crawley, 2014; Sunyer et al. , et al. , 2010; Pavlov a´ et al. , 2010; Bourbeau-Lemieux 2015). et al. , 2011; Kang et al. , 2015) but similar evidence is scarce in plants. Still, Xia et al. (2013) showed that an Evolutionary impact Allee effect was driven by predispersal seed predation in a perennial herb. Indeed, in this system, predispersal seed PIHR may potentially affect tree evolution when it dif- predation was negatively related to patch density leading ferentially decreases seed production among tree individ- to significantly smaller seed sets in sparse populations. uals that vary in some heritable traits (Kolb et al. , 2007). Assessing such processes in long-lived organisms Evolutionary change (e.g., trait evolution, speciation, like tree is difficult, making theoretical approaches extinction, or diversification) may result from any change particularly useful. Recent theoretical developments in plant trait-fitness relationships due to seed predation on the influence of population density and population (Fig. 1). Heritable traits such as flower size, flowering genetic structure suggested that Allee effects could limit synchrony and phenology, inflorescence features, flower genetic diversity erosion in some circumstances, for longevity, mast seeding have been shown to respond to example, population expansion (Roques et al. , 2012). phenotypic selection by RSI in herbs and trees (Janzen, Seed predation-driven changes in tree population genetic 1971; Rose et al. , 2005; Ehrl en´ et al. , 2015). Increasing structure might give rise to genetic Allee effects if such rates of PIHR may also lead to selection for multi-seeded changes can link a decrease in the population size with cones and empty seeds in the seed packaging strategy of a decrease in individual fitness (Luque et al. , 2016). the juniper Juniperus thurifera when relaxed PIHR may We thus posit that PIHR might be a critical component tend to favor single-large seeded cones with higher filling of genetic changes within host tree populations that are rates (DeSoto et al. , 2016). Evolutionary change in plants yet underestimated and that would require much deeper may however be constrained by trade-offs resulting from investigations. various selection pressures on such reproductive heritable traits, for example, attractiveness to both seed predators and pollinators (Cariveau et al. , 2004). Conflicts between Conclusions and future directions diverse selection pressures may thus influence overall evolutionary trajectories, but one could expect trees to The interactions between forest insects and tree reproduc- respond to individual selection pressures with potentially tive structures are critical model systems for addressing measurable strength (Kolb et al. , 2007). Because PIHR key issues of plant–herbivore relationships, especially re- eradicates individuals in a tree population, seed predators garding the effect of spatiotemporal variation of resources may also affect tree population genetics with possible on plant–insect interactions. Tree populations can gener- genetic drift effects when tree population size is limited ate high levels of heterogeneity during the predispersal (Fig. 1). PIHR generally shows important variation phase of seed development thus reducing seed loss to their between trees due to variation in the factors influencing specialized seed predators which in turn, evolved diverse fructification at the site scale (e.g., tree exposure to light, strategies to cope with such unpredictability in resource presence of conspecifics, tree age, and tree genotype). availability. For a given insect and host species combi- Conifer seed loss due to seed-specialized chalcid wasps nation, severity of seed loss is generally highly variable can vary from less than 1% to 100 % between trees in both space and time as a result of complex interac- (Rappaport et al. , 1993; Gidoin, 2014). One could expect tions between host reproduction processes (e.g., pollina- that such an interindividual variation in seed loss to tion success, masting), insect features (e.g., phenology, predators may result in differential contributions of prolonged diapause, dispersal), and exogenous factors individual trees to the seed rain of the tree population. At (e.g., climate, landscape patterns or abundance of insect the tree population level, this raises the question of how natural enemies). Overall, it is confirmed that spatiotem- such interindividual variation in PIHR may influence tree poral patterns of tree reproductive structure availability population genetic structure by affecting effective tree are important selective forces for insects, but whether in- population size (Lef evre` et al. , 2013). Other processes sects are important selective forces for forest trees remains that may influence individual fitness include Allee poorly understood. The perspective of global climate and effects, that is, a decrease in fitness caused by a decrease land-use change has emphasized the need for ongoing re- in population size (Stephens et al. , 1999). Predation is one search clarifying the ecological drivers of PIHR and its of the numerous drivers of Allee effects that have been impacts on forest dynamics and forest ecosystem provi- recently documented in animal populations (Gascoigne sioning services (Fig. 2). Impacts of climate change on

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Fig. 2 Priority issues facing research on predispersal insect herbivory on forest tree reproductive structures in the context of global change. range expansion and constriction of forests and on forest plants and insects (Bale et al. , 2002; Singer & Parmesan, pest outbreaks have already been observed (Kirilenko & 2010). Phenological synchrony is thought to be a major Sedjo, 2007), and RSI display a considerable propensity driver of herbivore insect densities as high synchrony can to bioinvasions with expectable changes in RSI communi- lead to outbreaks while disruption can lead to population ties due to both accelerated international trade, travel and collapse (van Asch & Visser, 2007). But there is also some transport of seeds almost inexistent phytosanitary regula- evidence in the well-explored leaf-feeding Lepidoptera tions of tree seed trades (Kenis et al. , 2007). This context that insect evolutionary trajectories across variable raises more than ever major issues on future forest tree– environmental conditions can mitigate fitness effects RSI interactions (Fig. 2). We identified two further topics of phenological mismatches with host plants (Singer & that will be important contributions toward filling these Parmesan, 2010; Myers & Sarfraz, 2017). Overall, if phe- gaps. nological shifts in consumer-resource systems have been well documented, their consequences on population dy- Climate change implications for RSI–tree interactions namics have been less addressed. Using a phenologically explicit model for univoltine insects, recent theoretical There has been substantial research suggesting that cli- developments described systems forced into different mate change has an important potential to modify spatial dynamical regimes by changes in relative phenology, with or temporal patterns of species interactions. In this regard strong implications for long-term consumer dynamics phenological responses are expected to diverge between (Bewick et al. , 2016). We thus suggest that current

C 2017 Institute of Zoology, Chinese Academy of Sciences, 26, 182–198 Insect herbivory on tree reproductive structures 193 research on PIHR ecology requires further effort to ad- Sagnard et al. , 2007; Amm et al. , 2012), but excluded dress such increasingly important issues on plant–insect the effects of antagonist biotic interactions and their phenological shifts under climate change. RSI have spatial variations on individual tree fecundity (but see generally narrow windows for phenological coincidence Lischke & L offler,¨ 2006). From a tree population genetic with host accessibility and exploitability (flowering and perspective, interindividual variations in PIHR might fruiting events), and their opportunities of refugia on however interfere with individual contributions of trees alternative hosts are often limited or inexistent. Novel to the population seed rain, which may affect effective insights on how climate change may interfere with the population size through an increase or a decrease of match between key RSI life-history traits (e.g. diapause, the variance of effective seed set among trees (Lef evre` oviposition timing, larval development) and host phenol- et al. , 2013). Indeed, Lewis and Gripenberg (2008) ogy are increasingly of crucial importance. Additionally, suggested that the spatial scales across which satiation climate change has a potential to modify masting in tree and density-dependence of PIHR operate are likely to be masting species where the cue for masting is climatic on the scale of either the seed crops of individual trees, or (Lewis & Gripenberg, 2008), such as Spanish Scots pines their isolation from adult conspecifics. Further promising for which masting has been permanently advanced by research would thus encompass spatially explicit and one year following one exceptional hot spring and rainy mechanistic approaches of the interplay between individ- summer (Martinez-Alonso et al. , 2007). Increasing tem- ual tree fecundity and RSI dynamics. We posit that this peratures might also lead to more regular flowering and could be assessed by means of individual-based models of seeding, which could in turn favor RSI demography and trees facing spatially structured PIHR. Individual-based then affect tree regeneration processes (Lewis & Gripen- models allow simulating populations and communities as berg, 2008; Myers & Sarfraz, 2017). But data are lacking being composed of discrete individual organisms, each for such RSI’s dynamic responses and more information being characterized by state attributes that can include is badly needed at these different scales of interaction spatial location and behavioral traits (e.g., growth, (Fig. 2). reproduction, habitat selection, foraging, and dispersal) (DeAngelis & Grimm, 2014). These models have been considered valuable tools for addressing the effects of Mechanistic approaches of RSI–tree interactions space, variation among individuals and local interactions between individuals during their life cycle, especially The magnitude of PIHR and its spatiotemporal varia- in spatially structured predator-prey systems (McCauley tions have been abundantly documented in numerous host et al. , 1993). Model parametrization would rely on accu- tree species. However, both the genetic and demographic rate knowledge of the spatially explicit relationships of implications of PIHR in tree populations have to be individual tree characteristics and seed production levels more deeply investigated because PIHR effects on total with PIHR levels, which is still poorly taken into account tree fitness cannot be inferred only from quantitative in most systems. A more integrative assessment of PIHR approaches of seed loss. In order to circumvent the impacts in tree populations would thus benefit from mech- spatial and temporal challenges of experimenting on tree anistic approaches that would integrate different PIHR dynamics, explicit modeling of PIHR–tree interactions scenarios, which would then permit to disentangle PIHR remains a promising approach. This will require a more demogenetic implications (e.g., Allee effects in tree pop- explicit account of the incidence of biotic interactions in ulations) from that of other processes in forest dynamics tree population models, particularly interactions involv- (Fig. 2). ing predispersal seed predators. Modeling approaches of forest disturbance dynamics mainly depicted forest tree Acknowledgments interactions with defoliators and cambiophages (Seidl et al. , 2011), which highlights both a preferential integra- The authors are grateful to Drs. Marie-Anne Auger- tion of the impact of insect herbivory in terms of adult Rozenberg, Cindy Gidoin, Alain Roques, and Pr Patrick tree mortality and a difficulty to assess properly critical von Aderkas for insightful discussions. The study was tree fecundity drivers in tree recruitment processes at partly funded by the EU ERA-NET BiodivERsA Project the interspecific level (Clark & Ji, 1995; Guti errez´ et al. , SPONFOREST (BiodivERsA3-2015-58) to V.D. and T.B. 2016). At the intraspecific level, several tree population models have integrated interindividual variations in Disclosure tree fecundity processes based on tree characteristics (e.g., age, growth, and size; Dullinger et al. , 2004; The authors declared that they have no conflict of interests.

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OPEN Spatial and temporal patterns of a pulsed resource dynamically drive the distribution of specialist herbivores Violette Doubletͷȗ , Cindy Gidoin͸, François Lefèvreͷ & Thomas Boivinͷ

Patterns and drivers of the spatio-temporal distribution of herbivores are key elements of their ecological and evolutionary impacts on plant populations. Herbivore spatial distributions may be ƪ ȋ ǣ Ȍ ȋ ǣ Ȍ ǡơ on such distributions remains poorly documented. We used a survey of a masting tree species and ơ ǯ spatio-temporal distributions of highly specialized insect herbivores feeding on seeds. Variations in both resource and seed predator densities were assessed by estimating seed production and seed ͷͶ Ǥ with decreasing host tree densities in years of low seed production, indicating a RDH pattern of seed predators. However, such pattern was not persistent in years of high seed production during which seed infestation rates did not depend on host tree densities. We showed that temporal variations in resource density can lead to transience of seed predator spatial distribution. This study highlights how predictions of plant-herbivore interactions in natural ecosystems may rely on temporal components underlying RCH and RDH hypotheses.

e distribution of organisms is globally driven by spatial availability of limiting resources, foraging capacity and diverse forms of interactions with other species 1–4. Understanding how foraging efficiency and use of available resources shape organisms’ spatial distribution constitutes one of the ultimate goal of ecology 5. Developed in the 1960s by behavioural ecologists, the optimal foraging theory provides a conceptual and methodological framework to predict the spatial distribution of organisms with regard to that of their resources 6,7. e ideal free distribution model (IFD) has been further proposed to infer organisms’ distribution strategies in patchy environments with heterogeneously distributed resources 8. IFD provided a robust reference model which predictions were supported by empirical and analytical studies on various vertebrate and invertebrate organisms 9–14 . However, deviations from IFD predictions due to underuse of rich sites or overuse of poor sites have been associated with traveling costs 15 , perception limits 16 , intraspecific competition 15 ,17 and resource superabundance 18 . ese deviations emphasize the need for novel IFD-based predicting approaches 19 –21 . Plant-insect interactions provided critical opportunities to address alternative organism-resource distribution patterns to IFD as the spatial distribution of herbivorous insects is more closely linked to that of their host plant throughout their life than other animal groups with their resources 22 –24 . A pioneer article showed that specialist herbivorous insects are more likely to detect and exploit host plants that grow in dense or monospe- cific stands, leading to the resource concentration hypothesis of herbivores’ distributions (RCH) 25 . Experimental studies have supported RCH predictions in insects 26 –28 but evidence of higher densities of herbivores on isolated or low-density host plants 29 ,30 revealed the possibility of opposite distribution patterns that led to the resource dilution hypothesis of herbivores’ distributions (RDH). e prediction of RCH or RDH patterns depends on diverse processes involving mechanistic forces (e.g. senses used for host location and active or passive dispersal mode), energetic pressures (e.g. insect food requirement during its life cycle may imply changing host, mobile or

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SCIENTIFIC REPORTS | (2019) 9:17787 | ǣȀȀǤȀͷͶǤͷͶ͹;ȀͺͷͻͿ;ǦͶͷͿǦͻͺ͸ͿͽǦͼ 1 www.nature.com/scientificreports/ www.nature.com/scientificreports

rather immobile feeding stages, diet breadth), or interactions with other animal species (e.g. competition or predation) 31 . In addition, distribution patterns of herbivorous insects may be context-dependent due to other factors associated with neighbourhood effects and scale-dependent regarding the spatial scale at which resource concentration or dilution effects are tested 32 –35 . us, interdependence between such factors and the specificity of each herbivore-plant study system 36 make general predictions challenging and support case-by-case or trait-based approaches of herbivore responses to habitat heterogeneity 22 . One important limitation to the prediction of herbivore distributions is the lack of consideration of temporal components underlying RCH and RDH hypotheses 37 ,38 . Indeed, plant-insect herbivore interactions likely vary across time according for instance to temporal variation in resource abundance 39 ,40 . erefore, taking into account both spatial and temporal dynamics of resource availability is of critical importance to understand herbivore distributions, and more importantly to assess whether observed distributions are transient or persistent when resource distribution display consistent variations that do not result from herbivory itself. Moreover, occurrences of both RCH and RDH patterns have been primarily documented in agricultural crop-insect pest systems 31 ,41 ,42 , while knowledge remains limited regarding wild systems such as prairie fields 38 ,43 or forests 28 ,44 . Tree-seed insect systems allow to address these issues. Tree seeds represent a highly variable and unpredictable source of food for insects in both space and time. First, the spatial distribution of seed-producing structures can be heterogeneous within and among tree populations due to individual tree factors and microsite-scale factors 45 ,46 . Second, at the temporal level, the amount of seed production depends on multiple factors that vary annually among which climate, flowering and pollination rates, recent history of seed production, and density and structure of the tree population 47 . In many tree species, seed production follows an intermittent and synchronous production of large seed crops (‘mast years’) and low to null seed crops ('non-mast years') at the tree population level, a phenomenon referred to as masting 48 ,49 . Masting generates unpredictable differences in resource density between successive years of seed production which have a pivotal role on predispersal seed predator abundance 46 ,47 ,50 ,51 . e predator satiation hypothesis 48 ,50 predicts that overabundance of seeds during mast years tend to satiate seed predators, while seed shortage during non-mast years results in their starvation. Consequently, seed infestation rates are likely to differ between mast and non-mast years 52 –55 . e aim of this study was to assess the impact of temporal variation in resource density, i.e. masting, on the spatial distribution of seed predators in a natural forest ecosystem. Does the distribution of seed predators follow a global spatial RCH or RDH pattern and does this pattern change according to variations in annual seed production? We used an insect-tree interaction system involving seed wasps ( Megastimus spp ., Hymenoptera: Torymidae) and Atlas cedars ( Cedrus atlantica ., Pinales: Pinaceae), which displays the following appropriate characteristics to address this issue. First, densities of cedar trees vary in natural cedar forests and the species displays a strong synchronized masting pattern of seed production 56 , resulting in spatially and temporally varying patterns of resource density. Second, cedar seed wasps are highly specialized predispersal seed predators whose life cycle and demography are intimately related to any variation in seed abundance on their obligate host 46 . Finally, these wasps have neither other competitors for the seed resource during the predispersal phase nor natural specialist enemies in our study area 57 , which constitutes a simple dynamic system of insect-tree interactions. We conducted a 10-year survey of seed production and seed predator distribution relative to the seed resource (referred to as seed infestation rates herea*er) in focused trees, which occurred in heterogeneous neighbourhood densities in a natural cedar forest of Southern France. We hypothesized that the spatial distribution of seed predators depends on spatial variation in host density (Hypothesis 1, Table 1) and on temporal variation in individual seed production (Hypothesis 2, Table 1), and that such influence of host density can be balanced by temporal variation in individual seed production (Hypothesis 3, Table 1). We predict that seed predators may be prone to follow a RDH or a RCH pattern in years of overall low resource availability within the host population, while their distribution may be less dependent on host density in years of high overall resource density. Results Temporal patterns of variation in seed production, seed infestation rate and wasp abundance index. e computation of masting metrics based on seed production data supported a strong masting pattern in this cedar population, i.e. high coefficients of variation at both population ( CV p = 1.64) and individual (CV i = 1.34) levels and a high coefficient of synchrony ( r = 0.70). The mean seed production exhibited significant inter-annual variation (ANOVA, F = 101.9358, P-value < 2.2 × 10 −16 ) (Fig. 1a ). Using a non-parametric Duncan test combined with graphical information on seed production data, we categorized 2007, 2010, 2012, 2013 and 2015 as non-mast years and 2008, 2009, 2011, 2014 and 2016 as mast years. Mean seed productions among mast years and non-mast years were of 42 309.82 (SD ± 48 926.187) and 3 169.29 (SD ± 8 124.656) seeds, respectively. Considering individual tree data, the difference in seed production between mast and non-mast categories of years was highly significant (ANOVA, F = 5.5485, P-value = 5.331 × 10 −14 ). For instance, one tree produced an estimated number of 290 325 seeds in 2011 (mast year) and no seeds in 2012 (non-mast year). e lowest seed production over the decade occurred in 2012, with only three trees out of the 27 focus trees producing a total of 46 seeds. ese seeds could however not be laboratory-processed for seed infestation rate estimations, which prevented us to use that year from the statistical modelling process of seed infestation rates. e seed infestation rate, i.e. the distribution pattern of seed wasps relatively to the abundance of resources, varied both between years and between trees (Fig. 1b ). e mean seed infestation rate was lower during mast years (0.17, SD ± 0.18) than during non-mast years (0.50, SD ± 0.23). e wasp abundance index, i.e. the number of wasps emerging from seeds produced by each tree, was also synchronized among trees (Fig. 1c ). We observed a trend of negative temporal correlation with a lag of two years between the amount of resources and wasp abundance index (e.g. 2010, 2013 and 2015 had lower seed production

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Hypotheses Predictions Test Evidence from this study Within population variation in seed infestation Significance and Neighbourhood density Hypothesis 1: rates is explained by neighbourhood density: sign of the effect alone did not explain within Seed predator distribution - seed infestation rates increase when of neighbourhood population variation in seed globally depends on spatial neighbourhood density increases (RCH pattern) density on seed infestation rates, i.e. no RCH and variations in host density - seed infestation rates increase when infestation rates RDH patterns were detected neighbourhood density decreases (RDH pattern) Hypothesis 2: Significance and sign Temporal variation in seed Seed predator distribution Within population variation in seed infestation of the effect of seed resource significantly influenced globally depends on temporal rates is explained by seed production production on seed the within population variation variations in seed resource infestation rates in seed infestation rates Significance and sign e effect of neighbourhood Hypothesis 3: of the interaction density on within population Seed predator distribution Impact of neighbourhood density on the within effect between seed seed infestation rates depended depends on both spatial and population variation in seed infestation rates production and on seed production, i.e. a RDH temporal variations in seed depends on seed production neighbourhood pattern was supported only in resource density on seed non-mast years infestation rates

Table 1. Hypotheses and predictions for the spatial distribution of seed predators in response to spatiotemporal variations in seed resource density within a host population. Seed infestation rates refer to seed predator distribution relative to the seed resource. Neighbourhood density refers to an isolation degree of seed infested trees encompassing both conspeciﬁcs’ density and active ﬂight ability of seed predators.

and higher wasp abundance index, while 2011 and 2016 showed the opposite pattern), but this was not systematic (e.g. 2012 had low seed production and low wasp abundance index). e mean wasp abundance index among mast years and non-mast years were respectively 1 580.50 (SD ± 3 742.72) and 12 521.17 (SD ± 20 576.72).

Drivers of spatial distribution patterns of seed wasps relative to their resource. As expected under the predator satiation hypothesis, the model showed that masting significantly decreases seed infestation rate. Furthermore, masting influenced the effect of other spatial and temporal driving factors considered in the model (Table 2). e overall effect of seed production on seed infestation rate was not significant, while this factor slightly but significantly decreased seed infestation rate during mast years only (Table 2 and Supplementary Fig. S1). e effect of the neighbourhood index (i.e. isolation degree of seed infested trees from their conspecifics) nested in masting on seed infestation rate was not significant (Table 2). is showed that local density of conspecific hosts, alone, did not explain seed infestation rate. e overall effect of wasp abundance index nested in masting was significant with a significant positive effect during mast years and no effect in non-mast years (Table 2 and Fig. 2). e model indicated a significant interaction between seed production and neighbourhood index nested in masting (Table 2). We illustrate this complex interaction on Fig. 3. During non-mast years, there was evidence of varying responses of seed infestation rate to seed production depending on neighbourhood indices (Fig. 3). Seed infestation rate increased with seed production only for neighbourhood indices below a value of 10, i.e. isolated trees to trees in low density, and such a trend was supported by significant Pearson correlation coefficients between these variables in this range (Table 3). Conversely, during mast years, we only detected this trend for isolated trees but not for trees in low density (Fig. 3 and Table 3).

ơ Ǥ Both year and tree random effects were significant (Table 2). Inter-annual variance of seed infestation rate was higher during mast years than during non-mast years (Table 2). Inter-individual variance of seed infestation rate was similar between mast and non-mast years (Table 2). Interestingly, the significant positive correlation between mean observed tree-level seed infestation rate in mast and non-mast years (Fig. 4a , Spearman correlation: rho = 0.71, P-value = 4.49 × 10 −5) was confirmed by a significant positive correlation of tree-level best linear unbiased predictors (BLUPs) estimates (Fig. 4b , Spearman correlation: rho = 0.54, P-value = 0.004). is shows that individual tree characteristics beyond seed production and local neighbourhood drive the seed infestation rate. Discussion One central finding of this 10-year longitudinal survey was that both spatial and temporal patterns of the resource provided by a masting tree population dynamically drive the relative distribution of seed predators. e masting metrics estimated in our focus cedar population showed high population coefficients of variation and synchrony in seed production that were consistent with other cedar populations 56 ,58 and with other tree species displaying strong masting patterns 59 ,60 . Cedar seeds thus constituted a resource that importantly varied in density at both spatial (among host trees) and temporal scales, and the correlated temporal pattern of seed infestation rate was a clear indicator that resource fluctuation is a key underlying factor of seed predator foraging strategies and spatial distribution pattern within its local host population. During non-mast years, seed infestation rates reached higher levels than during mast years. is may result from larger abundance of emerging seed predators (favoured by large seed amounts during previous mast years) and the occurrence of a seed resource at lower abundance. One consequence of such resource limitation during non-mast years was an overall number of infested seeds in the population, which led to lower abundance of emerging seed predators and lower seed infestation rates during subsequent mast years. is is in line with the predator satiation hypothesis that predicts alternating periods of seed predator satiation and starvation due to overabundance and shortage of seeds during mast and non-mast years, respectively 48 ,50 .

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Figure 1. Inter-annual variation in individual seed production ( a), seed infestation rate by seed wasps ( b) and wasp abundance index ( c) in 27 cedar trees at Luberon, France. Lines represent the individual tree values, circles represent the mean values. e wasp abundance index is an estimate of the number of emerging wasps from seeds of each individual tree (computed from 2009 to 2016 as wasps emerged two years a*er the ﬁrst seed production estimation in 2007).

We found a pivotal role of masting on both inter-annual and inter-individual variation in seed infestation rates in this cedar population, which resulted in a significant but non-persistent RDH pattern throughout the 10-year study period. Our model showed that considering an interaction between host’s density and pulses in resource availability increased the explanatory power of seed infestation rate compared to host density only. e occurrence of a RDH pattern, i.e. increasing seed infestation rates with decreasing host tree densities, during non-mast years that did not persist during mast-years underlines the critical importance of integrating the potential for resource temporality effects to modulate insect herbivore distributions within local host populations. We posit that transient distributions of seed infestation rates throughout the study period resulted from different foraging strategies of seed predators between mast and non-mast years. ere was no global density effect (cone collection zone) but only micro-environmental neighbourhood effect. During non-mast years, seed production was drastically reduced compared to mast-years, and cedars in higher conspecific density (neighbouring index >10) exhibited lower seed infestation rate with no relationship with seed production, while more isolated cedars (neighbouring index <10) exhibited higher seed infestation rates that increased with increasing seed production. is reflects a crowding effect of seed predators towards isolated individuals, i.e. an increase in seed predator density in low proportion of host areas 61 that basically characterizes RDH patterns of herbivore distribution. Isolated conifers generally undergo lower intraspecific competition for light that is more beneficial to cone production during both mast and non-mast years than in high-density areas 45 . is may confer higher detectability and attractivity of isolated trees for seed predators in a context of overall low resource availability in the host population. In mobile insects, including seed wasps of this study, host detection for oviposition involves a variety of visual and olfactory cues that may result in preferential foraging bias towards particular hosts among others, e.g. isolated trees 62 ,63 . e finding of scattered cones within the host population is indeed known to involve short-range dispersal flights in seed wasps 46 , while such foraging flights may be associated with dispersal costs

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Hypotheses Parameter Effect Parameter of Table 1 Fixed Effects Masting year category estimate P-value P-value Masting 0.009 Mast −0.85 0.008 Non-mast 0.85 Hyp. 1 Masting /Neigbh 0.811 Mast −0.06 0.632 Non-mast −0.33 0.663 Hyp. 2 Masting /Seedprod 0.096 Mast −0.20 0.032 Non-mast 0.30 0.707 Masting /Wasp 0.001 Mast 1.08 0.000 Non-mast 0.10 0.297 Hyp. 3 Masting /Seedprod: Neigbh 0.005 Mast −0.39 0.001 Non-mast −0.29 0.796 Effect Comparison Random effects Masting year category Variance estimate P-value P-value (0 +Masting )| Year 2.78 × 10 −12 Mast 0.47 0.026 Non-mast 0.02 (0 + Masting )| TreeID 2.90 × 10 −9 Mast 0.35 1 Non-mast 0.34

Table 2. Drivers of cedar seed infestation rate by specialized seed wasps in 27 cedar trees at Luberon (France) over the period 2007–2016. Drivers were inferred from significance of fixed and random effects in the mixed model (see text for definitions). Effect P-values indicate the global significance of the effect. Parameter P-values (fixed effects) refer to the test of null parameter values. Comparison P-values (random effects) inform on the comparison of the two variance estimates. See Table 1 for details on associated hypotheses and predictions.

Figure 2. Relationship between seed infestation rate and wasp abundance index during mast ( a) and non-mast (b) years in 27 cedar trees at Luberon, France. Note that the scale of wasp abundance index ( x-axis) diﬀers between both graphs.

including energy expense and predation risks 64 . Isolated hosts may indeed concentrate specialized predators of insects that would beneﬁt from increased densities of their preys 65 . However, none of the natural enemies of cedar seed wasps in their native range have been detected to date in French cedar populations 66 which may explain the observed RDH pattern in this study. During mast years, no clear RCH nor RDH patterns were detected as seed infestation rates were not correlated with neighbourhood indices except for isolated trees. is indicates that local resource density did not drive the inter-individual variation in seed infestation rates. As seed wasps likely respond to the same visual and olfactory cues during mast years as during non-mast years, masting may increase the detectability, attractiveness and availability of cone producing trees. is may thus limit their dispersal to random trajectories towards cone producing trees in their neighbourhood whatever tree density. One should however note that some most isolated trees (neighbouring index <4) displayed higher seed infestation rates during both

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Figure 3. Conditioning plot (Coplot) of variation in seed infestation rate with seed production in relation with neighbourhood density during non-mast years and mast years in 27 cedar trees at Luberon, France. e bars in the top frame shows the division of neighbourhood index into four classes with equal sample size (i.e. a: isolated trees, b,c: two levels of low conspeciﬁc density, d: high local conspeciﬁc density). Red lines are seed infestation rates panel-smooth running means. Note that seed production is presented here as root square transformed data to compensate visually the quantitative discrepancy in seed production between mast and non-mast years. Each point represents a seed infestation rate of a tree in one year.

non-mast and mast years, supporting a strong attractiveness of such individuals whatever the overall resource density in the tree population. is longitudinal study allowed to test for individual tree effect on seed infestation rate which revealed to be significant, beyond the effects of variation in seed production, individual neighbourhood and wasp abundance (included in the model), beyond tree size (that was not kept in the model having no effect), and regard- less of masting categories of years. e possible mechanisms underlying such effect is still an open question. Micro-environmental factors other than neighbourhood or tree genetic factors that were not assessed in this study might be responsible for increased or decreased attractivity of particular trees for these seed wasps. Further investigations on other determinants of inter-individual variability in seed infestation rates might be needed. Overall, this study provides novel support that insect herbivore spatial distributions can be transient in response to temporal variation in resource densities 67 . Our study system also illustrates the benefits of longitudinal studies of plant-insect interactions, especially within natural ecosystems such as forested areas 44 ,67 or prairies fields and hills 38 ,68 for which the drivers of species spatial distributions in a local environment were still rarely assessed. Masting is a common, but not universal, reproductive strategy of long-lived tree species 48 ,49 , and it has been widely acknowledged as a strong demographic and evolutionary driving force of seed specialized insects 46 ,50 ,51 . In this line, the present study provided critical support for the need to consider seed densities at both tree and populations levels when assessing distributions of insect seed predators 69 ,70 . Different mechanisms may however arise in other plant-insect interaction systems, depending on whether they involve more generalist insect herbivores, insects with more limited dispersal abilities among tree populations, or important interfer- ences of local neighbouring vegetation with insects’ behaviour. Monophagous and oligophagous predispersal seed predators showed diverging spatial distribution responses to masting patterns in seed production of a jointly exploited perennial herb 68 . Moreover, compared to highly mobile seed wasps, Curculio weevil species with low dispersal abilities rather respond to oak masting by aggregating on seed-rich trees 69 ,70 or entering prolonged diapause (i.e temporal dispersal) as an alternative strategy to face local resource unpredictability 71 . Finally, the spatial dynamics of insect herbivory may also relate to the relative densities of both host conspecifics and het- erospecific neighbours 72 . Such plant associational effects can generate RCH or RDH patterns by either reducing or increasing host use by insects, namely associational resistance 73 and associational susceptibility 74 respectively. However, associational effects may not emerge from our study system, where host trees of seed wasps were clearly

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P-values Median neighbourhood Neighbourhood Mast- Non-Mast index density years years 1.94 Isolated tree 0.001 0.004 1.99 Isolated tree 0.026 0.001 2.12 Isolated tree 0.047 0.001 2.56 Isolated tree 0.043 0.022 2.87 Isolated tree ns 0.014 2.97 Isolated tree 0.022 0.014 4.92 Low ns 0.045 4.99 Low ns ns 5.38 Low ns 0.030 5.48 Low ns 0.038 5.59 Low ns 0.040 5.63 Low 0.014 0.017 5.77 Low ns 0.035 6.89 Low ns ns 7.59 Low ns 0.042 10.53 High ns ns 11.82 High ns ns 12.34 High ns ns

Table 3. Relationship between seed infestation rate and seed production depending on the density of conspeciﬁcs in the nearby environment of seed infested trees (expressed here as a neighbourhood index deﬁning a neighbourhood density, see Fig. 3). is relationship was assessed during non-mast and mast years in 27 cedar trees at Luberon, France. Pearson correlation tests (P-values) were computed in 18 successive windows of 10 individuals along the range of neighbourhood index values.

Figure 4. Individual tree eﬀect on seed infestation rate in 27 cedar trees at Luberon, France. ( a) Relationship between mean observed individual seed infestation rates across mast and non-mast years. ( b) Relationship between individual best linear unbiased predictors (BLUPs) estimates during mast and non-mast years. Trees are identiﬁed by the same number in both graphs (1 to 27).

dominant in both density and size on any other type of vegetation, which mainly consisted of herbs and shrubs in the understorey. A next step to this work will be to test how a spatial scale change might affect the seed wasps’ foraging behaviour, as resource dilution effects can be more important than resource concentration effects on a landscape scale 30 ,33 .

Methods Study system and study site. In the mid-nineteenth century, the Atlas cedar C. atlantica was introduced from Northern Africa for the reforestation of degraded lands in South of France where it later expanded by natural regeneration 75 ,76 . Cone production shows inter-individual variation within populations that may result from individual characteristics (e.g. genotype, age, size, fertilization success), micro-site scale soil and light

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influences 58 ,77 . Atlas cedar is considered as a masting tree species exhibiting strong interannual fluctuations of cone production that are relatively well synchronized among trees of a population i.e. both good and less good cone producing trees show variation in cone production in the same year 56 . e amount of cones produced annually by a single cedar tree can vary from zero up to thousands 77 . In southern France, Atlas cedar is the obligate host of two highly specialized exotic seed wasps, Megastigmus pinsapinis and M. schimitscheki (Hymenoptera: Torymidae), that co-occur during the early stages of cedar cone development. ese two Megastigmus species are close phylogenetically related 78 ,they share the same univoltine life-cycle and respond to the same host clues during their foraging activity 79 ,80 . In spring, adults emerge from seeds on the ground and females seek for cones to oviposit within new developing seeds on trees. Each larva develops within a single seed at a rate of only one larva per seed and enters at the last developmental stage a two-year period of obligatory developmental arrest (larval diapause) that coincides with the time required for seed maturation and release. e demography of cedar seed wasps is significantly constrained by cedar masting through typical alternating satiation-starvation episodes associated with drastic variations in resource density 66 . During the oviposition period, females use active short-distance flights within a radius not exceeding ca. 20–30 m to forage for available cones in their emerging area 77 (A. Roques, pers. comm.). Based on such common features between M. pinsapinis and M. schimitscheki and the fact that they are the only predispersal seed predators of the Atlas cedar in this area, we analysed cedar seed infestation independently from the species (see further in Methods). is study was conducted in a natural Atlas cedar forest located in the Petit Luberon Massif in southeastern France (43°47'47.50 ′′ N, 5°14'28.50′′ E, 670–700 m.a.s.l.). Original trees were massively planted first in the eastern part of the Petit Luberon Massif ridge ca. 1860 and since then they have extended over a 10 km gradient by natural regeneration towards the West. We focused on 27 cone-producing trees distributed along a transect on this gradient to integrate variation in global tree density resulting from the Westward expansion of this cedar population. During ten consecutive years (2007–2016), each of these focus trees was subjected to an estimation of both cone and seed production and of seed infestation by seed wasp larvae. Additional individual tree features including dendrometric and neighbourhood characteristics were also assessed for each of the 27 focus trees for the influence they may have on seed wasp foraging activity and seed infestation rates.

Cedar seed production and individual tree characteristics. In late summer each year, exhaustive counts of mature (two-year-old) cone cohorts were carried out by the same observer in order to limit counting bias using binoculars. In fall each year, we collected a random sample of ﬁve mature cones per focus tree prior to seasonal cone disarticulation at two meters above ground. We then disarticulated each cone to separate early aborted seeds that are not targeted by seed wasps from non-aborted ones, which were counted exhaustively. We estimated the total seed production per tree i and per year y as follows:

Seedprodyi,= number of cones yi , × mean number of non − aborted seeds per cone y, i (1) e masting pattern of Atlas cedar was characterized with the following metrics: (i) the population-level inter-annual coefficient of variation of seed production CVp computed from the average seed production per trees within the population over time 53 , (ii) the individual-level coefficient of seed production CVi across all years using the standard deviations and means of individual tree seed production in 2007–2016 81 , and (iii) the synchrony of seed production among trees using the mean Pearson’s cross-correlation of seed production among all individuals 82 ,83 . Individual dendrometrical information on focus trees included measures of diameter at breast height (DBH) and height in July 2011. We assumed that the slight variations in these characteristics over the study period did not have any influence on seed infestation rates. We performed preliminary pairwise correlations tests with the “cor.table” function of the picante package 84 in the R v.3.4.0. statistical so*ware 85 to identify collinearity among potential explanatory variables and ensure validity in further statistic modelling. We consequently excluded tree height from the analyses as it was highly correlated to DBH measurements (Pearson r > 0.50). We also aimed at defining a degree of isolation for each focus tree encompassing both conspecifics’ density and distance in relation to the active flight capacities of foraging seed wasps. For this purpose, we recorded all nearby cedar individuals ( >2 m height) in a radius of 25 m centred on the focus tree, whether they were cone producers or not as we hypothesized that sterile conspecifics might also act as a visual barrier to seed wasp foraging. We did not consider shrubs (e.g. junipers and boxwoods) and small-sized trees below the canopy of the focus trees (<2 m height, e.g. holm oaks). We measured the distances of nearby conspecifics to the focus tree to compute a neighbourhood index that was adapted from the literature 86 ,87 to assess the influence of conspecifics in the nearby environment on seed infestation rate:

−∝ dij Neighbi = ∑ e j (2) with j the conspecific of focus tree i, dij the distance from the conspecific j to the focus tree i, and α a constant coefficient set to 0.1 to align the neighbourhood index with field observations of average active flight within 25 m distance.

Cedar seed infestation by seed wasps. Seed infestation rates of each cedar individual were used to assess the spatial distribution of seed wasps within the cedar population. Following cone disarticulation and seed extraction, we used numerical X-ray radiography to separate seeds infested by Megastigmus larvae from non-infested ones in each focus tree 88 . At this stage it was not possible to diﬀerentiate between the two wasp species, but as

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there is always one larvae per seed 56 , we then computed yearly seed infestation rate for each focus tree independently from the species as follows:

Seed infestation rateyi, = number of infested seeds yi,,/ number of seeds yi (3) Based on individual seed infestation rate estimation, we computed for each focus tree a wasp abundance index as a proxy of the number of adult wasps emerging each year from its own infested seeds as follows: = × × Waspy, i Seed infestation rateyi−2, Seedprod yi − 2, D (4) with y the year of adult emergence considering that seed infestation occurred two years before due to the two-year cone maturation period, and D a constant mortality coeﬃcient of 0.36 66 applied to each larval cohort across the study period.

Data analyses. We first divided the study period into two categories of years depending on the amount of seeds produced at population level, namely the mast or the non-mast categories (years of higher and lower seed production, respectively).To assign years to these categories, we combined graphical information on individual seed production data (Fig. 1) and a multiple comparison procedure of seed production between all years with Duncan post-hoc comparison tests using the R agricolae package 89 . e statistical modelling of the response variable i.e. seed infestation rate of year y measured on tree i was based on a generalized linear mixed model (GLMM) implemented in the R glmmADMB package 90 ,91 . We modelled seed infestation rate, as a proportion, with a logit link function. Using first a model with a binomial family error term, we observed overdispersion in our data with a ratio between residual sum of squares and residual degrees of freedom equal to 8. We thus estimated model parameters using a Beta-Binomial model 92 ,93 . We introduced a fixed effect ( Masting ) to account for the pivotal role of categories of years on seed infestation rate into a mixed effect nested model, where all covariates and factors were nested within this effect. We considered the following temporal drivers of the distribution of seed infestation rate: masting year category ( Masting ) as a fixed effect and year as a random effect within Masting to account for inter-annual variances within each category. To account for spatial drivers, we considered tree level covariates (tree diameter, seed production and wasp abundance index), individual tree random effect within Masting to account for inter-individual variances within each category and micro environmental factors and covariates (cone collection zone and neighbourhood index). All covariates were standardized prior to modelling. We applied an automated selection of fixed effects using the “dredge” and “get.model” functions in the R MuMin package 94 . We used the Aikake Information Criteria corrected for small sample size (AICc) to choose the most parsimonious model providing the best fit to the data 95 ,96 . We discarded models displaying a ∆AICc < 6 with the most parsimonious one 97 –99 (Supplementary Table S1). us, tree diameter and cone collection zone were not kept in the final model, which wrote as follows:

Seed infestation ratey, i =µ + Masting + Masting: Seedprod y, i

+Masting::(:) Neighbi + Masting Seedprod yii, Neighb

+Masting: Waspy, i ++ (0 Masting ) | TreeIDi

++(0Masting ) | Yeary + E y, i (5) where µ is the overall intercept, and Masting , Seedprod , Neighb and Wasp as previously defined in Eqs. ( 1),( 2) and (4). Additionally, random factors TreeID and Year represent the inter-individual and inter-annual variances, respectively, and were also nested within Masting with no variation on the intercept, to allow variance estimates to vary between mast and non-mast categories of years. We tested the significance of fixed effects with a Fisher test and type III sum of square using the “Anova“ function implemented in the R car package 100 . We tested the significance of random effects by model comparisons using likelihood ratio tests (LRT) with the R “anova” function (Supplementary Table S2).

Data availability INRA has an open-data policy and, once publication decision is taken, the dataset will be available on our institutional archive https://data.inra.fr/ .

Received: 27 June 2019; Accepted: 31 October 2019; Published: xx xx xxxx References 1. Case, T. J., Holt, ;. D., McPee<, M. A. & >eitt, T. H. e community context of species’ borders: ecological and evolutionary perspectives\rdoi:10.1111/j.0030-1299.2005.13148.x. Oi!os 108, 28–46 (2005). 2. Holt, ;. D. & >eitt, T. H. Species’ borders: a unifying theme in ecology. Oi!os 1, 3–6 (2005). 3. Lima, S. L. & Zollner, P. A. Towards a behavioral ecology of ecological landscapes. Trends Ecol. Evol. 11 , 131–5 (1996). 4. McLoughlin, P. D., Morris, D. W., Fortin, D., Vander Wal, E. & Contasti, A. L. Considering ecological dynamics in resource selection functions. J. Anim. Ecol. 79 , 4–12 (2010). 5. Morris, D. W. Toward an ecological synthesis: A case for habitat selection. Oecologia 136, 1–13 (2003). 6. MacArthur, ;. H. & Pian

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~~96. Grueber, C. E., Na~~

Additional information Supplementary information is available for this paper at https://doi.org/10.1038/s41598-019-54297-6 . Correspondence and requests for materials should be addressed to V.D. Reprints and permissions information is available at www.nature.com/reprints . Publisher’s note Springer Nature remains neutral with regard to jurisdictional claims in published maps and institutional aﬃliations. Open Access This article is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License, which permits use, sharing, adaptation, distribution and reproduction in any medium or format, as long as you give appropriate credit to the original author(s) and the source, provide a link to the Cre- ative Commons license, and indicate if changes were made. e images or other third party material in this article are included in the article’s Creative Commons license, unless indicated otherwise in a credit line to the material. If material is not included in the article’s Creative Commons license and your intended use is not permitted by statutory regulation or exceeds the permitted use, you will need to obtain permission directly from the copyright holder. To view a copy of this license, visit http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/.

SCIENTIFIC REPORTS | (2019) 9:17787 | ǣȀȀǤȀͷͶǤͷͶ͹;ȀͺͷͻͿ;ǦͶͷͿǦͻͺ͸ͿͽǦͼ 12 Seed predation-induced Allee effects, seed dispersal and masting jointly drive the diversity of seed sources during population expansion

~~V. Doublet 1, L. Roques 2, E. K. Klein 1,2, F. Lefèvre 1, T. Boivin 1~~

~~1 INRAE, Ecologie des Forêts Méditerranéennes, URFM, 84914 Avignon, France 2 INRAE, BioSP, 84914 Avignon, France~~

Abstract Ecological and evolutionary processes during population expansion determine the colonization and adaptation in novel territories. The environmental factors affecting plant reproductive and dispersal capacities, and more specifically biotic interactions, have a strong influence on plant expansion success, but their demogenetic consequences remain an understudied body of theory. Here, we contribute towards filling this gap using a simple discrete-time model in a one-dimensional space to describe the impact of pre-dispersal seed predators on the spatio-temporal evolution of seed sources diversity in the colonization front of expanding plant populations displaying different reproductive strategies (masting or non-masting plants). Our theoretical model shows that some patterns of predispersal seed predation induce an Allee effect that reduces the founder effects and increases the contribution of seed sources in the core to the colonization front, as compared to a situation where the seed predators are absent. Long distance dispersal enhances such contribution. However, masting tends to buffer such Allee effect. Our model provides novel insights on the effects of biotic interactions on plant population dynamics, calling specifically for more consideration of their demogenetic implications in mechanistic and process-based approaches of expanding populations in broader contexts.

I. Introduction Expansion of natural populations is a central demographic process contributing to their renewal and persistence, also shaping their genetic diversity. However, contemporary changes in the biotic and abiotic environment related to biological invasions, emerging diseases, climate and land-use changes are increasingly impacting the ability of species to colonize and persist in novel territories (Chen et al. 2011). Assessing the demographic and evolutionary impacts of species ’ interactions with their environment during population expansion is of critical importance to predict future ecosystem changes (Davis and Shaw 2001) . The expansion success of sessile organisms depends on reproductive and dispersal success, which involves biotic interactions. In particular, expansion situations are known in keystone and long lifespan plants such as trees, in relation to their adaptive capacity in the context of contemporary changes ( Petit et al. 2008; Kremer et al. 2012; Lefèvre et al. 2014) . Major issues for the foreseeing of future spatio-temporal dynamics of populations and their potential long-term consequences on ecosystems thus rely on our understanding of population expansion processes, and those impacting specifically population genetic structures have been poorly investigated so far (Kot 1992; Wang et al. 2002; Lutscher 2008 but see Hallatschek and Nelson 2008; Marculis et al. 2017). Evolutionary processes such as selection and genetic drift that act on both genetic diversity and genetic structures are likely driving expansion success or failure (Excoffier et al. 2009; Slatkin and Excoffier 2012) . Range expansions are often associated with a loss of genetic diversity towards expansion fronts due to successive founder effects that may result from a greater contribution of individuals located at the leading edge of the population to the expansion zone (Rousselet et al. 2010; Slatkin and Excoffier 2012; Peter and Slatkin 2013; Pierce et al. 2017) . Successive founder effects can lead to the surfing phenomenon when a mutation arising in the front progressively invades the expansion zone (Edmonds et al. 2004 ). Alternative spatial patterns of genetic diversity may however arise in cases of reduced founder effects due to dispersal patterns and/or decreased fitness of front individuals due to external environmental factors. First, conditions in the front may reduce the dispersal ability (Altwegg et al. 2013) or the species may have long-distance dispersal (LDD) ability that increases the contribution of the high density of individuals in the core to the expansion front, thus reducing the founder effect (Ibrahim et al. 1996; Cain et al. 2000; Bohrer et al. 2005; Nathan 2006; Fayard et al. 2009; Nathan et al. 2012) . Second, population growth rate at the front can be lower than in the core due to Allee effects, i.e. a decrease in population size linked with a decrease in individual fitness (Courchamp et al. 2008; Roques et al. 2012) , to unfavorable climatic conditions (Pluess 2011; Garnier and Lewis 2016) , or to stronger interactions with other species (e.g., interspecific competition, (Roques et al. 2015) ). Thus, specific demographic features and ecological interactions interfere in shaping the spatial genetic structure resulting from population expansion. In plant populations, patterns of seed production and seed dispersal are major determinants of seedling recruitment and, consequently, of subsequent spatial structure and distribution (Nathan and Muller-Landau 2000) . In perennial plants, inter-annual patterns of seed production can be highly variable, namely masting pattern hereafter (Silvertown 1980; Kelly 1994; Kelly and Sork 2002; Crone et al. 2011) or stable namely non-masting pattern hereafter (Salisbury 1942; Thomas 2000), with possibly different consequences on plant population genetic structures and functional strategies (Oddou-Muratorio et al. 2011; Fernández-Martínez et al. 2019). Species may also differ according to long-distance seed dispersal (LDD) patterns (Clark et al. 1999, 2003; Nathan and Muller-Landau 2000; Nathan 2006). LDD is a common feature in tree species that contributes to their adaptive capacity (Kremer et al, 2012) . Klein et al. 2006 have showed, using fat-tailed kernels that LDD leads to more diversified origins of the seeds far away from the core of the population. In addition to its effect on genetic diversity during a range expansion, LDD can theoretically and empirically modify the speed at which expansion occurs, even leading to acceleration (Kot et al. 1996; Austerlitz and Garnier-Géré 2003; Garnier 2011) but also by sustaining population growth during early phases of expansion (Lesser and Jackson 2013) . Plant-insect interactions also have strong impacts on plant population dynamics and evolution (Maron and Crone 2006; Kolb et al. 2007) . Such interactions can be of the host –parasite type when phytophagous insects feed on plant parts without causing immediate mortality (e.g., leaves), while insect feeding activity on embryos and seeds is closer to predator-prey relationships because insects immediately kill individuals in the plant population (Boivin et al. 2017) . Predator-prey relationships can be key sources of Allee effects in animal populations (Gascoigne and Lipcius 2004; Kramer and Drake 2010; McLellan et al. 2010; Pavlová et al. 2010; Bourbeau-Lemieux et al. 2011; Kang et al. 2015) but similar evidence is yet very limited in plants. Still, in a perennial herb, insect predispersal seed predation has been negatively associated with patch density and with a subsequent Allee effect due to significantly smaller seed sets in sparse plant populations (Xia et al. 2013) . The spatial distribution of pre-dispersal seed predators varies depending on predator traits (e.g foraging strategies, feeding habits or insect dispersal abilities) and may result in plant density-dependent patterns, hence potentially inducing Allee effects. The demographic and genetic implications of selective herbivory on seeds are still overlooked and largely neglected in forest dynamics models (Lischke and Löffler 2006; Boivin et al. 2017) , mainly because demogenetic assessments in long-lived organisms like trees face substantial experimental constraints in both time and space. Theoretical approaches thus constitute useful alternatives in this regard. In this paper, we investigate the demographic and genetic consequences of pre-dispersal seed predation within expanding plant populations, depending on different patterns of seed dispersal (short- and long-distance), seed production (masting and no masting), and spatial distribution of pre-dispersal seed predators among their host population (uniform and host density-dependent). In that respect, we develop a simple and analytically tractable discrete-time model, where dispersal is modelled by a convolution kernel, to describe the respective contributions of the individuals to the expansion, depending on their position in the population. In our approach, the genetic diversity in the expansion zone is assessed through the origin of seed sources that contribute to the expansion. We assume that higher effective population size is obtained from seed sources located in the core of the population, composed of unrelated individuals at a high density, than from seed sources located in the low density front. Furthermore, having seed sources in the core reduces the cumulative founder effects during expansion and therefore maintains the genetic diversity at the front. The contribution of different seed sources to the expansion depends on a dispersal kernel and local reproductive success at the seedling recruitment stage. Our analysis investigates the following questions:

~~(i) To what extent does the occurrence of both seed predation and masting impact the sources of seeds in the front of expanding populations?~~

~~(ii) Does the spatial distribution of seed predation rates influence this process?~~

~~(iii) Does seed dispersal, either short or long-distance kernels, modulate such process?~~

II. Model description The objective of the model is to assess the origin of seeds received at each spatial position in one year, or averaged over several years in case of fluctuating seed production, under different patterns of seed production, seed dispersal kernel and spatial distribution of seed predation rates. To achieve this goal, we used an analytical approach, in a one-dimensional space.

Seed production The plant density is represented by a function being the position. As we focus on an expanding population, we assume that the plant density decays!("), " away from the center point, which represents the middle of the core of the population. In our numerical computations (our analytical results do not depend on the exact shape of the function ), we assumed that the plant density is described by !(") !(") |%&'| $ (1) * !(") = # +-./" < 01, $|%$'|4*/ !(") = 2/+-. 0 1 3 " 3 1,///////!(") = # +-./" > 15//// Thus, the plant density is constant in the “core” and then decays exponentially, see Fig. 1 . (01, 1)

Figure. 1. Example of plant density The parameters used for computations are and The vertical dotted lines refer to the limits !between(")5 core and front mentioned in the text. 1 = 26 7 = 265 We always assumed that the individual seed production per plant is spatially homogeneous. Regarding the temporal variations in seed production, we consider two scenarios. In the non-masting scenario, the individual seed production is constant ( seeds per tree per year, independently of the year). In the masting scenario, it varies periodically with. a period of years, i.e. the individual seed production at year is equal to that of year . In other words, 8 for any year k. The mean individual seed 9production : 8 over one period of 9time T is denoted by:.;&? = .;

(2) ? 2 .@ = A .; 8 ;BC For simplicity, we assumed that in all of the formulas presented below. Actually, the occurrence of years with a null seed production.; > 6does not modify our results. Note that, in the masting scenario, the plant population density remains unchanged over the time period : this means that the seeds do not contribute!(") to the plant population during this period, 9 due = 2, to … a , 8 non-reproductive juvenile stage of at least years (otherwise, competition between juveniles and between juveniles and adults should be taken into8 account, leading to a more complex and less analytically tractable model). In our numerical computations, for illustration purposes, we assumed a sinusoidal variation in individual seed production:

(3) .; = D(|sin(E948) |:F), for and some constant (we choose small and positive, so that >0). In our computations,9 = 25 5 8 we used a period D > years. 6 Our analyticalF results do not depend on the.; exact shape of . 8 = G ; .

Seed dispersal The model focuses on the dispersal of seeds that escaped pre-dispersal insect seed predation, which are referred to as healthy seeds hereafter. Healthy seeds are dispersed according to a symmetrical kernel (by ‘kernel’, we mean that is a positive function of mass 1), which means that the density of seeds/H(") received at a position from aH source position in is proportional to . We compare the relative contribution of different" seed sources in the plantI population as follows:/H(" 0 I)considering two source positions and , given the density of healthy seeds and produced at and , the ratio of healthy"J seeds" Kreceived at from one source positionL(" toJ) the otherL("K )is: "J "K ",/ (4) H(" 0 "J) L("J) / 5 H(" 0 "K) L("K) The first factor and its dependence with respect the dispersal kernel have already been well-studiedH(" in0 "KleinJ/)4H(" et 0 al. " K 2006) . In particular, for a spatially-homogeneous individual seed production ( ), fat-tailed kernels that produce more LDD also lead to more mixing than thin-tailed kernels.L("J) =More L(" Kprecisely,) if (Klein et al. 2006) showed that only the more proximal source ( ) contributes to the positions"J < "K, far away from both sources (only contributes for )" withK a thin-tailed kernel. Conversely,"M" bothK sources contribute to any position"J with a fat-tailed "N"kernel,J even far away from the sources. Their respective contributions depend on the precise shape of the kernel. Thin-tailed and fat-tailed kernels can be defined by the way they decay to 0 as . The kernels which decay faster than any exponential function are thin-tailed. On the opposite," O the ±P kernels which decay slower than any exponential function are fat-tailed [e.g., Kot et al. 1996; Klein et al. 2006; Garnier 2011 ]. The exact exponential case is more ambiguous, as it shares some properties of both types of kernels: it leads to a mixing of propagules (Klein et al. 2006), but also to a constant speed of expansion (Garnier 2011). Here, we use a standard Gaussian kernel to illustrate the thin-tailed case:

U % (5) $ U 2 VW HQ(") = # 5 RST/E For the fat-tailed case, we use an exponential power kernel, with power (Klein et al. 2006): 24T/ % (6) $\] ] 2 ^ HXY(") = # 5/ Due to its form at 0, this standard fat-tailed kernelZ[ tends to disperse a very large amount of seeds around the origin. To avoid this effect, we also consider another fat-tailed kernel, which has the same tail as , but is smooth and not “peaked” around 0: HXY U % % (7) $ U $\] ] 2 Va 2 ^ HXU(") = # /+-./|"| < "b/cnd/ # /+-./|"| e "b,/ _` ST/E Z`[ with the point where the tail of fU falls below that of f , and $UgU $\]h] a constant"b > such 6 that the kernel is of integral24(_S T/E1. This)# kernel is simply a combination24(Z[)# of the thin-t`ailed > 6 kernel around the origin, andHX Uof the fat-tailed kernel far from the origin. Q XY As our Hobjective here is to understand the effect of LDDH (i.e. the dispersal tail) independently of the mean dispersal distance, we fixed the parameters of the kernels such that they share the same mean dispersal distance For the mean dispersal distance is and for , . In our computations, we jused|"| Ha( "mean)k"5 dispersalHQ, distance of (e.g., meters,R althoughlT4E,/ the exactHXY m/[unit is not important for our study). This lead to a value for2T , and for . For , we used , which lead to to obtain a mean dispersalR distance = 2o ofHQ 12m.[ = T HXY HXU [ = T Note that our analytical_ = p results remain true for broader types of kernels than those three examples that we consider for illustration.

Distribution of the seed source locations The distribution of the positions of the sources of the healthy seeds arrived at is given by: I/ " (8) L(I)H(|" 0 I|) q%(I) = t ,/ j$t H(|" 0 r|)L(r)kr // with the healthy seeds produced at the position (summed over one period in the presence of masting).L(r) r This distribution informs us about the position of the main contributors to population expansion at each position . In particular, it tells whether the contributors are close to the position or not, and if they are concentrated" around some particular location, or more widely distributed. " Based on this expression we can compute the mean position of the contributors to population expansion at position "u t (9) Iv(") = w I/q%(I) kI5/ $t Relationships between seed predator density and plant density: two seed predation scenarios The correlation between predator density and plant density depends on biological features that involve both the mobility and the foraging strategy of seed predators. A first foraging strategy includes seed predators that display a high mobility allowing a rapid diffusion in the landscape without any influence of plant density. This leads to a spatially homogeneous distribution of the seed predators within their host population. A second foraging strategy is characterized by a positive correlation between seed predator density and plant density, which can result either from reduced predator dispersal under higher density of plants (e.g., due to attraction or impaired mobility) or from homogeneous but low predator dispersal that concentrates seed predators around their birth site. In our computations, we used a null scenario ( Scenario 0 of seed predation ) without predators as a reference. Then, we defined two seed predation scenarios according to the seed predator foraging strategies, are as follows. Scenario 1 of seed predation : spatially homogeneous distribution of the predators. In this case, the seed predator density is spatially-homogeneous over the landscape, and proportional to the number of produced seeds with a positive constant term (proportional to total plant population in the landscape,x(") =x in =y/.,our computations). /y y = 2 With masting, the seed production is variable, and the number of predators of year then depends on the number of seeds of year ( is the diapause duration, years in our computations).9 Thus, . 9 0 k k k = T ; ;$z Ax more= y. general version of this scenario, with a function which is not necessarily constant but such that tends to decay with is presented iny(!) Appendix A. For instance, this extended scenario correspondsy(!)4! to situations where! the density of predators slowly increases with the plant density, e.g.,

y(!) = S!5 Scenario 2 of seed predation: the density of predators increases linearly with the plant density : With masting, scenario 2 leads to ; ;$z x(")More = general y/./!( " assumptions)5 are presented in Appendixx = A: y. instead!( " of)5 a linear assumption, it can be assumed that the density of predators increases superlinearly with the plant density (e.g., ). x(") = V y/./! (") Predation rate We assumed that the seed predation rate only depends on the ratio between the density of seed predators and the number of available seeds.+ Given this ratio , we defined a function which satisfies some natural properties: when the ratio is very{ = large, x4(./!) the seed predation rate should+({) approach , and when it is low, the rate should be proportional{ to . We considered here one of the simplest relationship2 satisfying these properties: {

(10) { +({) = $C , } :{ with a constant ( in our computations; for small ). More general assumptions for the function} >are 6 presented} = T in Appendix A. +({) ~ }{ { With these assumptions,+ the density of healthy seeds produced at a position in the absence of masting is given by: "

~~V (11) x(") ƒ.! (")„ L(") = ./!(") •2 0 + € •‚ = /5 ./!(") ./!(") : }/x(") In the presence of masting, we compute the average density of healthy seeds over one period as:~~

~~? ? V (12) 2 x;(") 2 ƒ.;!(")„ ( ) ; ( ) L@ " = A . /! " •2 0 + € ; •‚ = A ; ; 5/ 8 ;BC . /!(") 8 ;BC . /!(") : }/x (")~~

III. Results Allee effect induced by seed predation We begin by analyzing whether seed predation induces an Allee effect under our model assumptions. At this stage, we do not need to take dispersal into account, as we only focus on seed production. Note that all of the results on the Allee effect can be extended to the more general scenarios of Appendix A. Scenario 0 of seed predation: In the absence of seed predators, the number of healthy seeds per plant is simply the number of seeds (or the average individual seed production, in case of masting). Thus, healthy seed L production(")4!(") = is . independent.@/ of population density and no Allee effect occurs in this case.

~~Scenario 1 of seed predation without masting . In this case, The number of healthy seeds per plant is computed using eq. (11), as follows: x = y/.5~~

(13) L(") /!(") = . /, !(") /!(") : }y/ i.e., an increasing function of the population density Thus, the individual fitness increases with the local population density, which shows that an Allee!(" effect)5 occurs in the scenario 1 (Fig.2 .). Note that, at small density, the number of healthy seeds per plant tends to be proportional to the population density:

~~ScenarioL(")4!(") 2 of seed ~predation ./!(")4(}y)5 without masting. Here, In that case, the number of healthy seeds per plant is: x(") = y/./!(")5~~

(14) L(") /2 = . ,/ !(") /2 : }/y/ i.e., it is independent of the population density , which means that no Allee effect occurs, although the number of healthy seeds per tree is reduced!(") compared to scenario 0 ( Fig. 2 ). Influence of masting We now analyze the influence of masting on the number of healthy seeds per plant and on the Allee effect.

Scenario 1 of seed predation with masting . With the mean number of healthy seeds per plant over a time period of length is obtained usingx; eq.= y.(12):;$z , 8/ ? V (15) L@(") 2 /.; !(") = A ; ;$z 5/ !(") 8 ;BC /. !(") : }/y/. / We observe that the quantity is an increasing function of (as a sum of increasing functions), which shows that scenarioL@(")4!(") 1 still induces an Allee effect when!(") masting occurs. Using a rearrangement inequality proved in Appendix B (“Rearrangement inequality 1”), we observe that:

L@(") /!(") (16) e .@ ,/ !(") !(") : }y/ with the mean individual seed production over one period. In other words, the mean number of / healthy.@ seeds per plant is always larger in the presence of masting, compared to the non-masting scenario with a constant individual seed production equal to (see eq. (13)). In particular, the slope of the relationship around is significantly .@ increased in the presence of masting ( ! † vs L@4! , see Hardy-Littlewood! = 6 rearrangement inequality in Appendix B), leading to ? V a(248) weaker‡;BC detrimental.; 4.;$z effect.@ of small plant densities on the per capita growth rate, see Fig. 2, and therefore a weaker Allee effect compared to Scenario 1 without masting.

~~Scenario 2 of seed predation with masting. In the presence of masting, we obtain thus no Allee effect occurs. L@(")4!(") = .@4(2 : }/y),/~~

Figure. 2. Occurrence of an Allee effect: number of healthy seeds per plant, in terms of the plant density . The average seed production over one period of time is the same in the four scenarios. In the presence of ˆmasting, the individual seed production is given by (mean value In the absence of masting, . The parameter values.; are= D(|sin(E948) |:F) and .@ = D/(65mZ Note : that F))5 the four curves are proportional. = to .@ which can therefore be arbitrarily8 = G, } =fixed 24T, (here, y = 2,/ ‰ =). 65625 D,/ D = 2465mZ Mixing of propagules from two sources We now analyze the intertwined effects of the biotic Allee effect and seed dispersal, depending on the type of dispersal kernel. We consider two seed source positions , so that from and study their respective contributions to population expansion6 3 "J that!(" Kthe), ratio between the healthy seeds received at a position from the two positions " is given by eq. (4). To analyze the effects of the predation scenarios and"/ of the occurrence of masting,"J,"K we first focus on the ratio between the healthy seeds produced by the two sources: J K Scenario 0 of seed predation. First, in the absence of predators, L(" )4L(", thus)5 we obtain : the ratio of healthy seeds produced byL(")4!(") the two sources = . is equal to the ratioL("J )4L("of theK plant) = !(" densitiesJ)4!(" atK )each source position. The same formula holds in the presence of masting. Scenario 1 of seed predation without masting . In this case, from eq. (13), we get:

(17) L("J) !("J) 2 : }y4!("K)/ !("J) = / > /,/ L("K) !("K) 2 : }y4!("J)/ !("K) thus, the relative contribution of the position , where the seed source density is larger, is higher than in Scenario 0. "J Scenario 1 of seed predation with masting Similarly, using eq. (15), we obtain the ratio between the number of healthy seeds produced5 at and , during a period of time : L@("J)ŠL@("K) "J "K 8 V ? .; ‡;BC (18 ) !("J) L@("J) !("J) .; : }y/.;$z/Š!("J) !("J) 2 : }yŠ !("K) 3 = / V 3 / 5/ !("K) L@("K) !("K) ? .; !("K) 2 : }y4!("J) ‡;BC .; : }y/.;$z/Š!("K) The right inequality is proved in Appendix B (“Rearrangement inequality 2”). The left inequality simply follows from Thus, the relative contribution of the position is still higher than in Scenario 0 but! lower("J) > than !( "inK )Scenario5 1 without masting. "J/ Scenario 2 of seed predation with or without masting . We have , as in Scenario 0. L("J)4L("K) = L@("J)ŠL@("K) /= J K !("To illustrate)4!(" )these results with the three types of dispersal kernels considered. We depict in Fig. 3, at any position the proportion of seeds from source ", "J, (19) H(" 0 "J)L("J) EJ = ,/ H(" 0 "J)L("J) :H(" 0 "K)L("K) or, in the presence of masting,

(20) H(" 0 "J)L@("J) EJ = , H(" 0 "J)L@("J) :H(" 0 "K)L@("K) with (center of the core of the population) and (front limit, as illustrated in Fig. 1). Note "thatJ = the 6 values and of the individual seed production"K = T6have no effect on the ratio . .@ EJ5

Figure 3. Proportion of seeds arriving in x from source (at ) compared to source (at ). The vertical dottedE linesJ/ correspond to the positions and" J . Panel" = A 6 corresponds to a thin-tailed"K kernel" = (T6 ), Panel B to the fat-tailed kernel and Panel C to the" Jfat-tailed/ "K kernel The scenarios are: no predation (ScenarioHQ 0), uniform distribution ofH predatorXY density without masting (ScenarioHXU 5 1) or with masting (Scenario 1 with masting) and linear increase of predator density with or without masting (Scenario 2). As demonstrated analytically, we observe that, whatever the dispersal kernel, the proportion of healthy seeds received from at positions far away from the sources ( ) is higher in Scenario 1 than in Scenarios 0 and 2. In" Jthe presence of masting, this proportion takes" M 2intermediate values. The source is closer to the positions but in Scenario 1 such contribution is compensated by the Allee "effectK generated by a higher "predation M 2, rate per tree. This leads to a higher contribution of the source in the core of the population. We previously showed analytically that the Allee effect was weaker "inJ the presence of masting. Here, it leads to a lower contribution of the source , which is however higher than without seed predation and than in Scenario 2. "J As already known (Klein et al. 2006), with a thin-tailed kernel (Panel A in Fig. 3), the proportion decays to 0 as the distance from the sources increases. The divergence between the seed predationEJ scenarios (Scenarios 0 or 2 ; Scenario 1 without masting; Scenario 1 with masting) is increased when is not too large (i.e., around ). By contrast, with fat-tailed kernels, this difference is enhanced at "large and the proportion "doesK not converge to 0 (Panels B and C in Fig. 3). With the fat-tailed kernel", (Panel B in Fig. E3J), the proportion is minimal around This is due to the ‘peaked’ nature ofHXY the kernel many seeds from the sourceEJ are dispersed" veryK5 close to . With the fat- tailed kernel (PanelHXYu C in Fig. 3), this effect vanishes,"K as the seed dispersal is less"K concentrated around the sources.HXU Distribution of seed sources: effect of seed predation, masting and dispersal kernel We now analyze for each seed predation scenario, and for each type of seed dispersal kernel, the distribution of the positions y of the sources of healthy seeds arrived at each position x. This leads to the 2Dq% (graphI) presented in Fig.4.

Fig. 4. Distribution of the positions y of the sources of healthy seeds arrived at . The dashed line is the ‘first bisector’ for which seed sources and healthy seeds are located at the same position. Above this line, q%(I) " the seed sources’ positions are located in front of the seeds, while below the bisector the seed sources are located behind the seeds. Each seed predation scenario is depicted in each panel listed from A to I (in columns are presented the different scenarios and in rows are presented the three dispersal kernels i.e. thin-tailed kernel and fat-tailed kernels and ). For illustrative purposes, we do not show positions below 0. Sc.0HQ corresponds to ScenarioH X0,Y i.e. noHX Useed predation with or without masting; Sc.1 corresponds" to Scenario 1, i.e. uniform distribution of predator density without masting; Sc.1 + masting corresponds to Scenario 1 with masting and Sc.2 corresponds to Scenario 2, i.e. linear increase of predator density with or without masting. Color bars represent the probability d ensity of . q%(I) With a thin-tailed kernel (panels A,B,C in Fig.4), for all scenarios of seed predation with or without masting, depending on the position , the main contributors are either seed sources from the core of the population ( in ) for lower" values of or from the front ( ) for higher values of . In Scenario 1,I with(026,26) or without masting, seed sources" from the core remainI > 26 the main contributors "until positions which are about twice larger than in Scenarios 0 and 2 ( vs ). At positions further away from" the core, a lag appears between the position and ‹the m6/q mean positionŒ6/q of the contributors to the position (see e.g. the dotted line vs the mode" of the distribution in Fig.Iv(" 4)). This gap is about twice larger in Scenario" 1 without masting than in Scenarios 0 and 2 ( vs ), but this effect of seed predation is largely attenuated in the presence of masting ( Zo/q). TT/q With a fat-tailed seed dispersal kernel of type 1 (panels D,E,F in Fig.4), theTŒ/q main contributors at a position are either sources close to this position (the mode of the distribution remains close to the dotted line" for small ( )), or sources from the core of the population ( in ) for larger ). In this case, the dispersal" I ~ /" distance does not limit seed sources’ contributionsI (026,26) as healthy seeds far away" from the core ) may originate from contributors located in the core. The main effect of /("seed M predation 2 is a strong increase in the relative contribution of the individuals from the core at large : about 60% of the contributors originate from the core in Scenario 1 (without masting) vs about 40%" in Scenarios 0 and 2. In the presence of masting, the contribution of the core of the population is about 50%. For large , the same effect is observed with a fat-tailed kernel of type 2 (panels G,H,I in Fig.4), but the local effect" of the contribution of seed sources located close to is attenuated for smaller due to the less peaked nature of the kernel. " "

IV. Discussion The modelling approach developed in this study demonstrates that biotic interactions and plant traits jointly drive the contribution of different seed sources to the expansion. Therefore, the ecological process of seed predation may determine plant expansion success or failure and have evolutionary consequences. Our analysis contributes to the study of the evolutionary processes during expansion (Hallatschek and Nelson 2008; Roques et al. 2012; Garnier and Lewis 2016; Marculis et al. 2017) .

Predispersal seed predator driven Allee effect We show that different spatial patterns of seed predation have contrasted demogenetic implications depending on the occurrence or the absence of seed predator-induced Allee effects in the expanding tree population. Here, Allee effects occur when there is a positive correlation between plant population density and plant individual reproductive success, i.e. when seed predation rates are higher at the front, where plant density is lower, than at the core of the plant population, where plant density is higher. This occurs in case of a uniform distribution of seed predator density across the expanding tree population (Scenario 1), as well as in case of seed predator aggregation at the expansion front, i.e. in the low tree density area (see the decreasing predator function of Scenario 1b in Appendix A). An Allee effect also occurs in case of seed predator aggregation within the core, i.e. in the high plant density area, but only when the positive correlation between predator and tree density is ‘mild’ (sublinear) (see the slowly increasing predator function of Scenario 1b in Appendix A). In the latter case, the highest seed predator densities occur in the core, but the seed predation rate, i.e. the ratio between predator density and seed production, remains higher in the front, which generates an Allee effect. Conversely, no Allee effect occurs when considering a linear or a superlinear dependence in seed predator density with plant density (Scenario 2, and Scenario 2b in Appendix A, respectively). A linear dependence results in uniform seed predation rates across the tree population, making the individual plant reproductive success independent of the plant density. Superlinearity results in higher seed predation rates in the core, which negatively correlates individual reproductive success to plant density. Therefore, our results show that the relationship between the densities of insect herbivores and their host plants determine the occurrence and magnitude of a biotic Allee effect. Various such relationships have been documented in different insect-plant systems, and our model covers all these situations. Insect attacks may increase as the density of trees increases, (Root 1973; Rhainds, Marc; English-Loeb 2003; Sholes 2008; Stephens and Myers 2012; Nerlekar 2018) or decreases (Yamamura 1999; Otway et al. 2005; Knight et al. 2013; Nerlekar 2018; Doublet et al. 2019) . Insect attacks may also not depend on host density (Doublet et al. 2019) . In the presence of an Allee effect, the lower reproductive success of front individuals results in lower contribution to the gene pool in the expansion front. It increases the relative contribution of core individuals, who consequently contribute to drive the dynamics of the expansion process. This should lead, after several generations, to a better maintenance of neutral genetic diversity towards the front as a result of pushed colonization waves (Roques et al. 2012; Marculis et al. 2017) . In the absence of an Allee effect, front individuals are expected to predominantly drive the dynamics of expansion process, leading, after several generations to the ‘surfing phenomenon’ (Edmonds et al. 2004) associated with pulled colonization waves (Garnier et al. 2012; Roques et al. 2012). This implies a loss of neutral genetic diversity towards the expansion front due to successive founder effects (Slatkin and Excoffier 2012; Peter and Slatkin 2013; Pierce et al. 2017) . Seed dispersal and masting modulate the biotic Allee effects We showed that pivotal biological traits such as reproductive strategies (masting or non-masting) and seed dispersal (amount of long-distance dispersal) affect the strength of seed-predation-driven Allee effects and modulate their consequences on the founder effects during expansion that ultimately drive the genetic diversity. Our analytical arguments demonstrate that the mean number of healthy seeds per tree is always larger in a masting population compared to a non-masting one in case of an Allee effect. Thus, masting reduces the strength of the Allee effect due to overall lower predation rates at the front. From a plant demogenetic perspective, our model revealed the buffering role of masting on the Allee effect, counterbalancing the pushed expansion pattern and therefore restoring part of the founder effects. This result brings new insights on the evolutionary forces on masting seen as a variable and evolvable trait (Pearse et al. 2016) . The potential evolutionary benefits of masting for plant populations have been the subject of an abundant literature (Kelly 1994; Kelly and Sork 2002; Pearse et al. 2016) . In the context of plant-seed predator interactions, the adaptive role of intermittent and spatially synchronized mast fruiting has been widely explored and discussed in both theoretical and empirical studies (Janzen 1971; Satake and Bjørnstad 2004; Żywiec et al. 2013; Linhart et al. 2014; Mezquida et al. 2016) . The predator satiation hypothesis states that masting is associated with alternating episodes of satiation and starvation of seed predators, which ultimately increases individual plant fitness due to greater amounts of seeds escaping predation during mast years (Janzen 1971; Kelly 1994). Even if evolutionary simulation models combining masting and predators’ population dynamics suggested that the presence of a predator is not a prerequisite for masting to evolve, predators can promote masting evolution by increasing the magnitude of the fluctuations in seed production (Tachiki and Iwasa 2010) . Here, in the particular context of plant population expansion with predation, we show that masting may counterbalance the impact of predation on the founder effects. By limiting the contribution of core seed sources, masting results in more intense founder effects thus reducing overall genetic diversity, but this may become advantageous in case of heterogeneous environment and local maladaptation of the core seed sources in the front. Another interesting outcome of our theoretical approach is how seed dispersal patterns affects seed-predation-driven Allee effects. Examining diverse convolution kernels allowed us to analyze the relative contributions of core and front individuals along the expansion axis as well as the spatial origin of the main contributors for every position of dispersed seeds. Under a thin-tailed kernel, the occurrence of an Allee effect sensibly increased the contribution of core seeds to the seed rain, as shown by their higher mean propagation distances (which was found to be approximately twice larger with an Allee effect in our simulations). This is in line with an Allee-driven pushed wave of colonization as previously mentioned. However, as thin-tailed kernels generally allow a relatively limited range of propagule dispersal, front contributors still prevail at the leading edge of the expansion. This contrasts with the use of a fat-tailed kernel, which showed an enhancement of the contribution of core seeds to the expansion front in the presence of an Allee effect, whatever its exact shape (fat-tailed kernels and ). Thus, fat-tailed kernels may reinforce the maintenance of neutral genetic diversity along anHX expansion.Y HXU Noteworthy, as the fat-tailed kernel has a less peaked nature HXU than the fat-tailed kernel , we observe a higher proportion of long-distance dispersal with than with . Long-distance dispersal//HXY is already acknowledged to increase core contributions to expansionHXU frontsH X(IbrahimY et al. 1996; Cain et al. 2000; Bohrer et al. 2005; Nathan 2006; Fayard et al. 2009; Nathan et al. 2012) , which was described as pushed waves of neutral genetic diversity during colonization (Bonnefon et al. 2014 a, 2014b). Here we show that such pushed wave patterns are increased by the combination of Allee effects driven by biotic interactions and long-distance dispersal.

Conclusion and Perspectives This works shows the possible demogenetic implication of predispersal seed predation and the role that herbivores can have on plant dynamics by affecting their reproductive success (Maron and Crone 2006; Kolb et al. 2007; Boivin et al. 2017) . To our knowledge, this study presents the first assessment of the joint effects of predispersal seed predation, reproductive strategies (masting or non-masting) and seed dispersal patterns on the diversity of seed sources in expanding plant populations. We show that predispersal seed-predators can drive Allee effects thus corroborating rare empirical data of seed predation-driven Allee effects in plants ( Xia et al. 2013 ). Reproductive strategies act before, and seed dispersal after, this biotic Allee effect, respectively. Our model provides evidence of a counterintuitively beneficial impact of predispersal seed predation, which may lower the erosion of overall genetic diversity in expanding plant populations by reducing the founder effects. Here, to understand the setting up of seed sources towards the expansion, we considered a single reproductive and dispersal event with synchronous and non-overlapping generations. To formally test the maintenance of genetic diversity over time, multi-generational approaches accounting for competition effects between plants would be required, which may be modelled using partial differential equations (Holmes et al. 1994; Roques et al. 2012; Garnier and Lewis 2016), integro- differential equations (Bonnefon et al. 2014 b) or their discrete time counterpart (Marculis et al. 2017). Also, we assumed here stable spatial distributions of seed predation through time (either uniform or host-dependent), despite transient seed predation distribution may occur due to masting (Doublet et al. 2019). A fully coupled mechanistic model, describing both the plant and predator dynamics and their interactions over several generations would also help decipher the impact of the predator behavior (dispersal abilities, passive vs active dispersal, interactions with the plant) on the emergence of different patterns of genetic diversity within the plant population. This objective may be achieved by applying the technics proposed by Roques et al. 2012 for spatially-explicit Lotka-Volterra partial differential equation models (e.g. Cantrell, R. S., & Cosner 2004 ). Alternatively, individual and process-based models would allow accounting for interindividual variation of seed production, and eventually susceptibility to pre-dispersal seed predation (as done by Tamburino and Bravo 2013 for post-dispersal seed predation). Our model does not include any environmental variation. When the environment is heterogeneous, demogenetic processes during expansion interact with local adaptation processes (Gilbert et al. 2017) . In this situation, the contribution of seed sources from the core has a dual effect: on the one hand, it reduces the founder effects and therefore maintains the diversity in the front, on the other hand, it brings possibly locally maladapted genotypes to the front. Analysing similar dual effect of long-distance dispersal in trees in the context of climate change, Kremer et al. 2012 concluded that the positive effects of gene flow dominates the negative effects on maladaptation. Questioning the dual demogenetic effects of biotic interactions would deserve similar attention.

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Appendix A. General Scenarios. The results on the Allee effect can be extended to more general scenarios. We consider here some extended versions of Scenarios 1 and 2, with a more general dependence of the density of predators with respect to the plant density: (no masting) or (masting), and a general increasing function for the predationx = y(!)/. rate. x; = y(!).;$z Scenario 1b : In this+ scenario, either the predator density tends to decrease as the plant density increases, or it slowly increases (i.e., sublinearly) with the plant density. More precisely, we assume here that is a strictly decreasing function of (a sufficient condition for this is simply that is a ydecreasing(!)4! function, but is also works with !slowly increasing functions, e.g., ), y(!)and . With the Scenario 1 in the main text, is a constant. y(!) = S! y(6) > 6 y(!) Scenario 2b : Here, the predator density tends to increase as the plant density increases. More precisely, we assume here that is an increasing function (not necessarily strictly) and . With the Scenario 2 in the mainy( !text,)4! is proportional to . y(6) = 6 y(!) = y • ! ! Occurrence of an Allee effect . We first analyze the occurrence of an Allee effect without masting. The number of healthy seeds per plant is:

~~L(") x(") y(!(")) = . •2 0 + € •‚ = . •2 0 + € •‚5 !(") ./!(") /!(")~~

~~Differentiating this quantity with respect to we get: !,~~

Ž L(") Ž y(!) • y(!) € • = 0. € • + € •5 Ž! !(") Ž! !/ /!/ Thus, under Scenario 1b, increases with the plant density : there is an Allee effect. Under Scenario 2b, decreases L4!with the plant density, thus there is no !Allee effect. These resultsL4! easily extend to the cases with masting:

~~? ? L@(") 2 x;(") 2 .;$z/y(!(")) ; ; = A . •2 0 + € ; •‚ = A . •2 0 + € ; •‚, !(") 8 ;BC . /!(") 8 ;BC . /!(") and,~~

~~? Ž L@(") 2 Ž y(!) • .;$z/yƒ!(")„ ;$z € • = 0 A . € • + € ; •, Ž! !(") 8 ;BC Ž! !/ . /!(") leading to the same conclusions as above.~~

Strength of the Allee effect . To analyze the effect of masting on the strength of the Allee effect in Scenario 1b, we need another assumption on . The function is such that the predation rate converges to as the ratio between the density of predators+ and the number+ of available seeds becomes large, in the2 following way: , for some constant At the limit of small plant density ( ), we therefore obtain:+({) ~ 2 0 `4{ ` > 65 ! ~ /6 ? V L@(") `/!(") 2 /.; ~ A ;$z , !(") /y(6) 8 ;BC /. / which leads to the same conclusion as in the main text: the Allee effect induced by Scenario 1b is weaker in the presence of masting (this follows from the standard rearrangement inequality of Appendix B).

~~Appendix B. Rearrangement inequalities.~~

Standard rearrangement inequality. We recall the Hardy-Littlewood rearrangement inequality (Theorem 368 in Hardy, G. H., Littlewood, J. E., & Polya 1934 ): consider two finite nonnegative sequences and arranged by increasing order, i.e., and "C,…,"•. Then,IC for,…,I any•, permutation , we have:6 3 "C 3 "V 3 ‘ 3 "• 6 3 IC 3 IV 3 ‘ 3 I• W(C) W(•) " ,…," . C • V •$C • C W(C) C W(•) • C C • • In" Iother:" words,I the:‘:" sum ofI the3 term-by-term " I :‘:" productsI of3 the " twoI :‘:" sequencesI reaches its maximum when the sequences are arranged in the same order, and reaches its minimum when the sequences are arranged in opposite orders. Additionally, the inequalities are strict if the numbers are different ( and ) and the permutation is not the identity nor the reversing-order"C < permutation."V < ‘ < "• IC < IV < ‘ < I• Consider the individual seed production over one period (here, ). Without loss of generality, we can assume that they are arranged.C,…,.• in ascending order. Set ’ = 8 , and . Then, "C = 24.•/,. … The , "• = Hardy- 24.C V V LittlewoodIC = .rearrangementC ,…,I• = .• inequality" thenCI• :" showsVI•$C that,:‘:" for any• permutationIC = .C :‘:. • = 8/.@ , we have: "W(C),…,"W(•) ? V .; 8/.@ 3 A W(;)5 ;BC . In particular, with , this shows that:

~~R(9) = 9 0 k~~

~~? V (A1) 2 .; .@ 3 A ;$z5 8 ;BC .~~

Rearrangement inequality 1. Now, we prove a less classical inequality, which shows that in Scenario 1, with masting the mean number of healthy seeds per plant is always greater that in the absence of masting. Consider again two finite nonnegative sequences and arranged by increasing order. We show that for any permutation "C ,…,"and • : IC,…,I•, W(C) W(•), " ,…," [ > 6

• • V V (A2) /I; /I; A I; : [/"; 3 A I; : [/"W(;)5// ;BC ;BC / / In that respect, assume that the sequence is not arranged in ascending order. Then, there are two indices and such that "andW(C) ,…,"W(•) . Since “ ” I• 3 I– "W(•) > "W(–) V V V V /I• /I– /I• /I– I• :[/"W(•) : I– : [/"W(–) 0 —I• : [/"W(–) : I– : [/"W(•)˜ / / / / V ƒI• 0 I–„ƒ"W(–) 0 "W(•)„ƒ["W(•)"W(–)I• :["W(•)"W(–)I– :"W(–)I•I– :"W(•)I•I–„ = [ e 6, ƒ["W(•) :I•„ƒ["W(–) :I–„ƒ["W(–) :I•„ƒ/["W(•) :I–„ we do not diminish the sum U by exchanging and . A finite number of similar /™š ;BC55? ™š&^/%›(š) W(•) W(–) exchanges leads a sequence‡ arranged/ in ascending order," i.e., " is the identity. This shows the rearrangement inequality "W(;). R Setting , (œT) , and we obtain: [ = }/y4!(") "C = .C,…,"• = .•, IC = .C,…,I• = .• ’ = 8, ? ? V V /.; !(") /.; !(") A ; ; 3 A ; W(;) , ;BC . !(") : }y/. ;BC . !(") : }y/. which can be simplified into: / /

~~? ? V /!(") /.; !(") ; A . 3 A ; W(;) 5 !(") : }y/ ;BC ;BC . !(") : }y/. Diving by , and with / we get: /~~

~~8 R(9) = 9 0 k~~

? V (A3) L@(") 2 /.; !(") /!(") = A e .@ 5/ !(") 8 /.;!(") : }/y/.;$z/ !(") : }y/ ;BC / Rearrangement inequality 2. We prove another non-standard result. Consider a finite nonnegative sequence and a permutation . Then, consider the function: "C,…,"• "W(C),…,"W(•) • V /"; •([) = (2 : [) A ; W(;)5 ;BC " : [/" Differentiating we get: / •([),

• V (A4) • /"; ƒ"; 0 "W(;)„ • ([) = A V5/ ("; : [/"W(;)) ;BC // Our goal is to show that . We assume without loss of generality that is arranged in • ascending order. Assume •thate the 6 permutation is not arranged in" ascendingC,…,"• order. Then, there are two indices and such that ",W(C) ,…," andW(•) Set and consider the difference between“ ” before andR(“ after) = ” the"• pairwisee "– permutation"W(•) < "W(–) of5 R (and”) = q • • ([) "W(•) "W(–)u

V V V V /"• ƒ"• 0 "W(•)„ /"– ƒ"– 0 "W(–)„ /"• ƒ"• 0 "W(–)„ /"– ƒ"– 0 "W(•)„ V : V 0 ž V : V ("• : [/"W(•)) ("– :[/"W(–)) ("• : [/"W(–)) ("– : [/"%›(Ÿ)) // // // // V V V /"• ƒ"• 0 "–„ /"– ƒ"– 0 "¡„ /"• ("• 0 "¡) = V : V 0 V ("• :[/"–) ("– :[/"¡) ("• : [/"¡) // // // ƒ"• 0 "–„ƒ"¡ 0 "–„ V V V = • – – ¡ • ¡ ¢, with a polynom with only positive(" : [/" terms:) (" :[/" ) (" : [/" )

As ¢ and , the above equation is negative ( ). Thus, the pairwise permutation"• e "– of "– = and "W(•) > " W(–)led to= "a ¡decrease of the sum in . With3 a 6finite number of such permutations, the"W(•) sequence"W(–) can be rearranged into(œZ) an increasing sequence, i.e., the sequence . We conclude"W(C) that,…," W(•) "C,…,"• • • V V • /"; ƒ"; 0 "W(;)„ /";("; 0 ";) V V • ([) = A ; W(;) e A ; ; = 65///////////////////// ;BC (" : [/" ) ;BC (" : [/" ) Setting , // , // , and , with [J = }/y4!(" we haveJ) [K/ = }/y4!(", and sinceK) " isC =increasing, .C,…,"• = .•, R(9) = 9 0 which k means’ = that: 8 !("J) > !("K), [J < [K • •([J) 3 •([K), ? ? V V .; .; J K (2 : }y4!(" )) A ; ;$z/ J 3 (2 : }y4!(" )) A ; ;$z/ K , ;BC . : }y/. /4!(" ) ;BC . : }y/. /4!(" ) which in turns implies that:

~~V ? .; ‡;BC .; : }y/.;$z//4!("J) (2 : }y4!("K)) (A5) V 3 5 ? .; (2 : }y4!("J)) ‡;BC .; : }y/.;$z//4!("K)~~

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On prend la mesure de son travail quand on arrive au bout et on réalise l’énergie qu’on y a investie. Une expérience de recherche n’est pas un long fleuve tranquille mais bien un parcours semé d’embûches et au risque de rabâcher de sempiternels lieux communs, il n’y a qu’un mot d’ordre pour faire avancer le Schmil(libilibi)blick, c’est la motivation. Mais derrière ce terme se cache bien des histoires, qu’elles soient longues ou courtes, des émotions avec leurs hauts et leurs bas, avec toutes sortes de fluctuations qui accompagnent un travail de thèse, un peu à la manière dont fluctuent les patrons de masting. Comme par hasard, je termine pour ma part ce travail sur une année de forte production. De nombreux facteurs qualitatifs et quantitatifs sont à même de déterminer les causes du masting chez le thésard. Pourtant, il en est un autre qui a toute son i mportance, c’est le facteur humain, sorte de moteur permanent qui vous anime, vous motive, vous aide à avancer, à rebondir, à progresser. Ce facteur humain, il se cristallise dans tous ceux qui m’ont accompagnée dans ce parcours, qui ont été à mes côtés, qui de loin ou de près ont soutenu ma motivation et m’ont solidement guidée et encouragée. Préparer une thèse, mener « son projet » pour le voir aboutir et le défendre, s’y adonner pendant trois ans, c’est un peu se retrouver dans la situation d’un sportif dans la préparation des JO, avec toute une équipe qui l’accompagne et je voudrais ici remercier tous les membres de cette équipe qui, d’une manière ou d’une autre, ont contribué à l’aboutissement de ce manuscrit. Merci… aux entraîneurs : j’adresse en premier lieu un grand merci à mes entraineurs Thomas Boivin et François Lefèvre qui, au cours de ces trois années, m’ont donné une excellente image du directeur de thèse et du travail de chercheur. Merci à Thomas qui a rendu ma thèse possible en me retenant comme candidate et qui a assuré un encadrement sans faiblir jusqu’à aujourd’hui. Merci pour son écoute attentive et bienveillante, son humour toujours fort à propos. Je n’oublie pas non plus ses partages variés aussi bien musicaux, qu’ornithologiques. Merci à François pour m’avoir fait partager sa passion de chercheur, qui a été pour moi un moteur stimulant, pour son optimisme, sa positivité et sa grande expérience. L’un et l’autre m’ont beaucoup appris de leurs domaines respectifs, leur complémentarité m’a guidée pour faire avancer ce travail et finaliser ce manuscrit. Toujours là, toujours attentifs pour rectifier la position de leur « avant » dans la mêlée - parfois dans ses emmêlés – mais sans jamais perdre pour autant leur self-control et leurs regards critiques. Je leur adresse ici l’expression de ma sincère et entière gratitude. Sans eux, ce manuscrit n’aurait pas vu le jour et ce n’est pas une simple formule convenue. …aux co-équipiers : je remercie mes collaborateurs et en particulier Lionel Roques, le pilier mathématique de la mêlée. Dans son bureau, j’avais l’impression d’être dans un service de biologie marine, mais la réalité carrée des flots d’ équations me rappelait à l’ordre. Cette immersion m’a fait prendre conscience de la nécessité de l’ analyse mathématique et plus largement de la science plurielle. Je remercie Lionel pour sa patience et sa réactivité. Merci également à Étienne Klein pour son regard critique, ses relectures, que ce soit celles d’articles ou celles de mails de dernière minute.

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…aux membres du comité des jeux : j’aimerais également exprimer ma reconnaissance aux membres du comité des jeux - en d’autres mots, aux membres de mes comités de suivi de thèse - Samuel Venner , Pierre-Olivier Cheptou et Lionel Roques - auxquels j’ai dû régulièrement présenter mes techniques de jeu. Un jeu, ça comporte des règles, des stratégies, des actions qui relèvent parfois du hasard, mais c’est aussi apprendre à s’exprimer, argumenter et convaincre. Merci aux membres de ces comités qui m’ont aidée à mieux assimiler ces règles et qui m’ont proposé, toujours avec habilité et pédagogie, de tester ou d’adopter de nouvelles stratégies. …à l’équipe technique sur le terrain : je remercie ici les femmes et hommes de terrain avec qui j’ai e u le plaisir de vadrouiller dans le Vaucluse, en plein été, pour un entraînement en conditions extrêmes. Je remercie ainsi Henri Picot , expert dans le multitâche acceptant volontiers toutes sortes de travaux manuels et parfois des plus improbables. Merci à Alain Chalon que je baptise « roi des techniciens » et à qui je souhaite une excellente retraite. Merci à Marion Parizat pour nos moultes discussions, nos rigolades sur le terrain et notamment l’épisode d e la barrière ONF qui restera gravée dans nos mémoires. …à l’équipe du stadium manager : mes remerciements à Marie Claude Bouhedi , gestionnaire hors pair, la TREX et non pas T.Rex (c’est facile mais ça me fera toujours rire), pour son efficacité dans tous mes questionnements administratifs, posés souvent dans l’urgence . Mea culpa ! Merci à Valérie Reno , informaticienne, pour ses interventions cruciales à des moments d’ébullition (séminaires, comité, changement de matériels, etc.). Merci à Philippe Clastre qui m’a guidé dans l ’utilisation du SIG de l’unité et pour la cartographie des patchs de cèdre. Enfin, je remercie Didier Betored , DB2 pour les connaisseurs, extrême dans toutes ses entreprises. Je lui suis reconnaissante de m’avoir expliqué l’utilisation du GPS Leyca , l’ acquisition et le transfert des données. J’ai apprécié sa gentillesse, sa spontanéité, les repas organisés à son initiative au sein de l’unité, et son pingouin au chocolat …que je n’ai toujours pas dégusté. …à la cellule psychologique : Merci à Maurane Buradino, Bobby pour les intimes, pour son soutien multiforme : cookies artisanaux, carrés de chocolat, pause bière ou thé, autour de discussion s remplies d’humour . Merci également à Arnaud Jouineau pour sa présence notamment en fin de thèse et qui m’a fait bénéficier de ses compétences en sophrologie pour canaliser la pression de l’échéance. Je remercie enfin Bruno Fady, Éric Rigolot et Sylvie Muratorio pour leurs entretiens bienveillants . …aux autres jeunes athlètes : Ces années de travail auraient été bien plus éprouvantes sans la présence des autres jeunes athlètes dont la fréquentation au centre d’entraî nement, a été pour moi un plaisir chaque fois renouvelé. Et combien ce centre a contribué à valoriser des talents et des potentiels. Vive la PhD Forest Team ! Je pense à Cathleen Petit, ex-présidente ACACIA, avec qui j’ai p artagé bon nombre de péripéties, de GIF, un colloque à Lisbonne et des soirées à l’E xplo.... Et puis à Valentin Journé, alias Doc Journey, un passionné qui révolutionnera la reproduction des arbres et un relai des sessions de Cedar Masting Project. Merci aussi pour les partages biblio, les aides graphiques, et la semaine Bol d’R à Barcelonnette. Je pense à Hélène Fargeon , la X-Woman, désormais repartie dans les Hauts-de-France. Un immense merci à Maxime Soma, « roi des forêts », ex-athlète désormais, mais « supporter » ces derniers mois, confiné et devant supporter une athlète en fin de match, à écouter longuement et patiemment ses histoires de prédation, et forcé à partager ses angoisses, sans échappatoire possible et qui tel l’arbre hôte a accueilli le parasite. Je ne le remercierais jamais assez pour toute l’aide et le soutien permanent qu’il m’a apportés. Je pense aussi à Claire Godineau, véritable amie, faisant preuve d’un indéfectible optimisme : un soutien pour mieux avancer même si « on recule, on

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recule ! ». Pensées pour Elisa Pal , désormais athlète en Afrique du Sud et Lucille Muller pour sa spontanéité et nos franches parties de rire. Bon courage au nouvel athlète, Victor Fririon . Je tiens enfin à remercier les athlètes des autres laboratoires, notamment Belmys Coffi Cakpo, Camille Imbert et Enrico Casagrande. …aux anciens athlètes : je souhaite également remercier les athlètes - déjà confirmés - qui les uns après les autres se sont éloignés de nos centres d’entraînement pour se diriger vers les marches du podium. Leurs soutiens, leurs encouragements, avant et après leurs exploits, auront toujours été pour moi bénéfiques et stimulants. Un grand merci à Julie Gauzère , avec qui j’ai eu le plaisir de travailler ce dernier mois et avec qui j’aimerais poursuivre ces échanges. Dzięki przyszłemu naukowemu liderowi mastingu, Michał Bogdziewicz , zdecydowanie publikacja na temat mastingu cedrowego. Merci à Cindy Gidoin, pour sa relecture critique de mon article. …a u jury : je remercie les membres du jury qui m'ont fait l'honneur de bien vouloir étudier avec attention ce travail en y apportant un regard critique extérieur : Georges Kunstler et Frank Schurr pour avoir accepté d'être rapporteurs et Marie-Anne Auger-Rozenberg et Réjane Streiff en qualité d’examinatrices . …aux sponsors : au cours de cette thèse, j’ai pu bénéficier d’un contrat doctoral, financé par le projet Sponforest, Biodiversa . Que cette institution reçoive mes remerciements pour ce sponsoring, vital, sans lequel la préparation de ce travail n’aurait pu se faire. …aux supporters : merci à mes amis picards, Flora, Ornella, Chloé, à mes amis d’années de licence, Romain, Magali, Sophie, Valentin , et de master, Janice, Mylène pour leurs encouragements et notre amitié indéfectible. Enfin, un merci tout particulier à ma famille qui m’a soutenue sans faillir. Merci à mes parents pour la relecture d’un texte abscons et qui ont sans relâche traqué la coquille et su la mettre « sur le tapis », à ma grand-mère, toujours préoccupée par le bien-être de sa petite fille, et tous mes encouragements à mon frère engagé depuis peu sur la voie du doctorat. Je leur adresse du fond du cœur mes plus profonds remerciements. Non-merci …au Coronavirus : enfin, j’ai le regret de ne pouvoir a dresser de remerciements à cet intrus, le COVID-19, qui est venu semer un climat de panique dans toutes les équipes qu’elles soient nationales ou internationales et qui hélas, par endroit les décime. Pour tout remerciement, qu’il soit définitivement congédié ! À l’heure du confinement obligatoire, cette crise sanitaire, première pandémie du 21 è siècle rebat les cartes du système mondial, de nombre de domaine s, d’idéologies, de certitudes, de modes de vie, je l’espère dans le bon sens, notamment pour les pangolins, auxquels j’adresse mes excuses, car comme disait Pierre Desproges : « Le pangolin ressemble à un artichaut à l’envers avec des pattes, prolongé d’une queue à laquelle on se prend à penser qu’en effet le ridicule ne tue plus. »

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Résumé : Les interactions biotiques figurent parmi les processus clés de la dynamique des populations et constituent un enjeu fort pour le renouvellement et la persistance des espèces au sein des écosystèmes. En particulier, l’herbivorie par les insectes prédateurs des graines avant dispersion est un processus écologique majeur de la dynamique forestière par son impact sur le succès reproducteur des arbres et leur régénération naturelle. Cependant, les conséquences de cette herbivorie sur la dynamique et l’évolution des populations d’arbres demeurent des fronts de science, qui ont été abordés dans cette thèse de façon intégrative en combinant des approches empirique et théorique. L’approche empirique a visé la caractérisation des déterminants de la dynamique spatio-temporelle du taux de prédation des graines en forêt naturelle. Le système modèle d’interaction s arbres-insectes analysé implique des Hyménoptères séminiphages ( Megastigmus spp., Torymidae) et leur hôte obligatoire, le Cèdre de l’Atlas ( Cedrus atlantica , Pinaceae), localisé dans le sud-est de la France. À l’échelle de la population d’hôtes, l es résultats ont révélé le caractère transitoire de la distribution spatiale des insectes qui est fortement déterminée par les variations spatio-temporelles de la densité des graines. En outre, la dynamique de fructification de type ‘masting’ du Cèdre est un moteur majeur de la dynamique spatio-temporelle des insectes. De plus, on a pu montrer l’existence d’une variation inter-individuelle de la sensibilité des arbres à la prédation des graines. Une analyse préliminaire a suggéré que cette variation est en partie d’origine génétique , et les travaux complémentaires à mener en ce sens ont pu être précisés. L’approche théorique a permis d’analyser les effets conjoints du masting et de la distribution spatiale des prédateurs des graines sur les processus démographiques et la diversité génétique dans une population d’arbre s en expansion naturelle. La modélisation analytique de ces interactions a révélé d’une part que la prédation des graines avant dispersion génère des effets Allee influençant la mise en place de la diversité génétique de la population d’arbres au cours d’une expansion, et que le masting est susceptible de tempérer cet impact de la prédation des graines. Ces travaux ont apporté un éclairage nouveau sur les implications possibles des insectes prédateurs des graines avant dispersion dans la dynamique et l’évolution des peuplements forestiers.

Mots-clés : prédation pré-dispersion – masting – dynamique des peuplements forestiers – effet Allee – impacts démogénétiques – interactions arbres-insectes. Abstract : Biotic interactions are among key processes in population dynamics and critical issues for the renewal and persistence of species within ecosystems. In particular, herbivory by pre-dispersal seed insect predators is a major ecological process in forest dynamics due to its impact on tree reproductive success and on natural regeneration. However, its consequence on tree population dynamics and evolution remain poorly documented. This thesis contributed to fill this gap as an integrative combination of empirical and theoretical approaches. The empirical approach aimed to characterize the drivers of the spatio-temporal dynamics of seed predation rates in natural forest. We used a system of tree-insect interactions involving seed predators (Megastigmus spp., Hymenoptera: Torymidae) and their obligate host, the Atlas Cedar ( Cedrus atlantica , Pinaceae), located in south-eastern France. At the host population scale, our results revealed that the transient pattern of the spatial distribution of insects was primarily explained by spatiotemporal variations in seed density. Thus, Cedar masting appeared to be a major driving force of the insects’ spatial and temporal dynamics. We have also highlighted the existence of an inter-individual variation in the sensitivity of trees to seed predation. A preliminary analysis has suggested that such variation is partly under genetic control and we propose further analyses to be carried out in such perspective. The theoretical approach aimed to analyse the joint effects of masting and the spatial distribution of pre-dispersal seed predation by insects on demographic processes and genetic diversity in an expanding tree population. The analytical modelling of these interactions revealed on the one hand that pre-dispersal seed predation induce Allee effects that may affect the spatial structure of genetic diversity in the expanding tree population, and on the other hand, that masting was likely to buffer such demogenetic impact of seed predation. This work has shed new light on the possible implications of predispersal predation by insects in the dynamics and evolution of forests.

~~Keywords : pre-dispersal seed predation – masting –– tree population dynamics –– Allee effect – demogenetic impacts – tree-insect interactions.~~