Interciencia ISSN: 0378-1844 [email protected] Asociación Interciencia Venezuela

Val, Ek del; Dirzo, Rodolfo Mirmecofilia: las plantas con ejército propio Interciencia, vol. 29, núm. 12, diciembre, 2004, pp. 673-679 Asociación Interciencia Caracas, Venezuela

Disponible en: http://www.redalyc.org/articulo.oa?id=33909904

Cómo citar el artículo Número completo Sistema de Información Científica Más información del artículo Red de Revistas Científicas de América Latina, el Caribe, España y Portugal Página de la revista en redalyc.org Proyecto académico sin fines de lucro, desarrollado bajo la iniciativa de acceso abierto MIRMECOFILIA: LAS PLANTAS CON EJÉRCITO PROPIO

EK DEL VAL y RODOLFO DIRZO

Interacciones Mutualistas entre menta por la acción del otro (Harper, ser el lugar óptimo para la germinación Plantas y Animales 1977). de estas plantas, y a su vez las epífitas En el caso de las inte- generan una sustancia olorosa que atrae a as interacciones eco- racciones entre plantas y animales, en- muchos insectos, que sirven como ali- lógicas entre plantas y contramos que las plantas dependen de mento para la colonia de hormigas animales constituyen un interacciones mutualistas con animales (Krebs, 1994). La existencia de tales jar- sistema de estudio que permite poner de para sobrevivir y viceversa. Uno de los dines epífitos, conspicuos en muchas sel- manifiesto la complejidad del proceso tipos de mutualismo entre plantas y ani- vas tropicales, ha hecho evidente el po- evolutivo en la naturaleza (Howe y males más conocido es la polinización. tencial de interacciones diversas entre Westley, 1989). Esto se debe a que todos En esta interacción un , ya sea un hormigas y plantas, ha promovido el inte- los seres vivos se desarrollan en una red insecto, ave o mamífero, lleva polen de rés por las relaciones entre tales organis- de relaciones biológicas que pueden ser una flor a otra haciendo posible la fecun- mos, y ha generado toda una disciplina benéficas, antagónicas o neutras para los dación de la planta; al mismo tiempo, el de estudio conocida como la mirmecofi- individuos que interactúan, de manera polinizador obtiene alimento de recom- lia. Si bien el término implica una amplia que la ecología y la evolución de un de- pensa en forma de polen, de aceites o de gama de tipos de interacciones planta- terminado grupo de organismos depende néctar de las flores. Otra relación mutua- hormiga, incluyendo el cultivo de jardines no solo del ambiente físico, sino de sus lista ocurre entre animales frugívoros y epífitos y la dispersión de semillas por relaciones con los demás organismos plantas. En este caso, la planta produce parte de hormigas, tradicionalmente el interactuantes. Además, si bien típicamen- frutos con olores y/o colores atractivos término se asocia con interacciones de- te se consideran las interacciones como si para los frugívoros. Al alimentarse de di- fensivas de la planta por parte de la hor- fuesen “uno a uno” (es decir, por ejem- chos frutos, estos animales dispersan las miga. Así, en este ensayo nos referiremos plo, una especie de planta que interactúa semillas de las plantas, permitiendo el es- a la mirmecofilia en tal sentido. con una especie de animal), la realidad tablecimiento de las semillas en lugares es que las interacciones bióticas involu- que pueden ocasionalmente favorecer la Mirmecofilia y Defensa de las Plantas cran a muchas especies tanto del mismo, germinación y establecimiento de las como de diferentes niveles tróficos. plantas. Muchas especies de plan- Cuando una relación en- Además de las asocia- tas han evolucionado en conjunto con al- tre organismos es benéfica para las espe- ciones mutualistas mencionadas, a princi- gunos insectos, estableciendo una asocia- cies que interactúan la relación se deno- pios del siglo XX se describió otro tipo ción mutualista defensiva por parte de es- mina mutualismo (de beneficio mutuo). de interacción mutualista entre plantas y tos. La asociación mutualista defensiva Dicho de otra manera, se trata de interac- hormigas “jardineras”. Este tipo de hor- más conocida sucede entre hormigas y ciones entre especies donde la adecuación migas transporta a su nido las semillas de plantas (Hölldobler y Wilson, 1990). La de cada organismo interactuante se incre- algunas plantas epífitas. El nido resulta Tabla I presenta una muestra de una va-

PALABRAS CLAVE / Defensa Biótica / Herbivoría / Mirmecofilia / Mutualismos / Recibido: 02/09/2004. Modificado: 16/11/2004. Aceptado: 18/11/2004.

Ek del Val. Bióloga, Universidad Autónoma de México (UNAM). Ph.D., Imperial College, University of London, RU. Investigadora Postdoctoral, Centro de Estudios Avanzados en Ecología y Biodiversidad, Pontificia Universidad Católica de Chile. e-mail: [email protected] Rodolfo Dirzo. Biólogo, Universidad Autónoma de Morelos, México. Ph.D., University of Wales, RU. Investigador, UNAM. Dirección: Departamento de Ecología Evolutiva, Instituto de Ecología, UNAM, A.P. 70-275, México 04510. e-mail: [email protected]

DEC 2004, VOL. 29 Nº 12 0378-1844/04/12/673-07 $ 3. 00/0 673 a b

Figura 1. Investigadores pioneros en el campo de la mirmecofilia. a: Fritz Mueller; b: William Morton Wheeler. Figuras utiliza- das con el permiso de J.T. Longino.

por las plantas para las hormigas puede ser en forma de néctar, u otro tipo de re- compensas alimenticias empacadas en corpúsculos (por ejemplo corpúsculos ri- cos en azúcares, lípidos o proteínas), o ambas cosas (Figuras 2a-b). Las estructu- ras donde viven las hormigas dentro de la planta son denominadas domacios y pue- den estar en el tronco hueco de la planta o en otras estructuras vegetales modifica- das provistas de cavidades que den alber- riedad de especies mirmecófitas y sus gue a la colonia, incluyendo espinas, ra- hormigas asociadas. En esta relación par- mas o dobleces en el pecíolo de las hojas ticular, las hormigas proveen defensa para (Figura 2; Janzen, 1969; Rickson, 1971; la planta atacando a los herbívoros que Fonseca, 1994). intentan alimentarse de los tejidos de El ejemplo clásico de aquellas, ya sea hojas y tallo, o tejido re- una asociación mirmecófila entre la productivo como flores y brácteas. En al- planta Acacia cornigera y sus hormigas gunos casos, además, las hormigas activa- mutualistas ferruginea mente quitan aquellas plantas epífitas que fue descrito en detalle por Janzen se encaramen sobre la mirmecófita, o que (1967). En este caso particular, las hor- se establezcan en el vecindario inmediato migas habitan en las espinas huecas de del tronco de la planta mirmecófita la planta y se alimentan de unos peque- (Janzen, 1967, 1969). A su vez, las plan- ños glóbulos ricos en glucógeno (cuer- tas proporcionan alimento y, a veces, pos de Belt) que son secretados por el además, un lugar para vivir para sus hor- ápice de los foliolos (Figura 2b). Janzen migas protectoras. El primer autor que (1967) demostró experimentalmente que mencionó por escrito a las mirmecófitas las hormigas ejercen una acción benéfica fue el naturalista Francisco Hernández en para las acacias, y el mensaje de sus ex- 1651, al referirse a la planta “huitzmaxa- perimentos es que las plantas que no tie- lli” (Acacia cornigera), afirmando que di- nen (o pierden) la asociación con las Figura 2. Domacios y nectarios extraflorales de varias especies mirmecófotas. a: Endospermum cha planta vive en asociación con “hor- hormigas disminuyen su adecuación, de- formicarum, mostrando el tronco hueco donde migas muy feroces” (Jolivet, 1987). Otros bido a que son atacadas ferozmente por habitan hormigas del género Camponotus qua- pioneros en el estudio de la mirmecofila herbívoros y a veces invadidas por lianas driceps. n, nectario extrafloral; b: Acacia sp. fueron los biólogos de campo Fritz trepadoras, lo que puede resultar en la mostrando rama terminal (1) con espinas hue- Mueller en el siglo XIX y William muerte de la planta. Estos efectos positi- cas (domacios), con los orificios de acceso pa- Morton Wheeler a principios del siglo vos sobre la supervivencia y bienestar de ra las hormigas (o), y hoja de la misma planta XX (Figura 1). Este último, un gran natu- las plantas pueden, a su vez, tener un (2) con nectarios extraflorales en la superficie ralista, fue particularmente prolífico en su efecto positivo sobre el éxito reproducti- del peciolo (n) y cuerpos de Belt (cb) en el descripción de casos de interacción mir- vo de las mismas. ápice de las hojuelas; c: Tococa lancifolia con mecófila y de sus estudios pioneros pre- En algunos casos como domacio en la base del peciolo y orificio de sentamos varias de sus ilustraciones clási- el de Acacia y Cecropia, las mirmecófitas entrada para las hormigas (o), vista adaxial; d: cas (Figuras 2a-d). tienen una adaptación muy particular en pentasperma con el hipocotiledón En la interacción mirme- su metabolismo. Dichas plantas son capa- ahuecado donde anidan las hormigas (doma- cófila el alimento que es suministrado ces de producir glucógeno como compo- cio). Modificados de Wheeler (1913).

674 DEC 2004, VOL. 29 Nº 12 nente de los cuerpos alimenticios. Esta una impresionante cantidad de nitrógeno temperatura a lo largo del día y entre las modificación en el metabolismo de las (ca. 90%) de los desechos que las hormi- estaciones del año en las regiones tem- plantas es muy significativa, pues por re- gas dejan en los domacios. Recientemen- pladas, pues en climas fríos las plantas gla general, únicamente los animales son te Fischer et al. (2003) también llegaron no tendrían la capacidad de albergar y productores de glucógeno. También hace- a la conclusión de que dos especies mir- alimentar a las hormigas de manera per- mos notar que la producción de un ele- mecófitas del género Piper son capaces manente (Davidson et al., 1989), lo que mento nutritivo de tipo animal por parte de incorporar en su tejido hasta el 25% implicaría que la defensa no es consisten- de estas plantas para alimentar hormigas, del nitrógeno consumido por las hormigas te en el tiempo. es consistente con el hecho de que las Pheidole bicornis, absorbiéndolo a través Dentro de la región tro- hormigas, que son un linaje evolutivo de de la pared de los domacios. Estos descu- pical, la mirmecofilia es más común en el tipo carnívoro pero adaptado a alimentar- brimientos sugieren que el beneficio que Nuevo Mundo. En América se han descri- se de productos vegetales, reciben de su la planta obtiene de la interacción con las to 250 especies de plantas (el 53% del interacción mirmecófila un alimento que, hormigas es aún mayor que la defensa, total de especies mirmecófitas) pertene- sorprendentemente, se asemeja a un pro- como antes se creía. cientes a 19 familias, y 180 especies de ducto animal. Debido a esto, algunos au- Un componente impor- hormigas dentro de cinco subfamilias que tores (p.e., Bentley, 1977; Jolivet, 1998) tante del síndrome de mirmecofilia es presentan este tipo de mutualismo postulan que el desarrollo de nectarios que muchas plantas producen algún tipo (Jolivet, 1998). Se calcula que en África extraflorales y la producción excepcional de secreción nutritiva, por ejemplo néctar, existen 65 especies de mirmecófitas y de glucógeno provienen de la evolución para atraer hormigas a su follaje. Algunos 150 en Asia. Cabe resaltar que de Ocea- de estrategias que seleccionaron a las autores calculan que un tercio de las nía no se conoce ninguna mirmecófita plantas para mantener su relación con las plantas tropicales tienen algún tipo de verdadera que provea alimento para la hormigas. nectario extrafloral. Sin embargo, única- colonia; solamente hay algunas especies En muchas de las rela- mente son consideradas como verdaderas que presentan estructuras donde la colo- ciones mirmecófilas se ha encontrado que mirmecófitas aquellas plantas que, ade- nia puede vivir. Curiosamente, en géneros la colonia de hormigas que habita en la más de producir algún tipo de alimento, cosmopolitas como Acacia, las especies planta también “cultiva” (es decir cuida, también poseen estructuras para albergar australianas no presentan asociaciones mantiene) insectos homópteros (Cocci- a la colonia de hormigas en su interior. con hormigas. dae) en la misma (Bentley, 1977; Hölldo- Cabe mencionar que también hay plantas Si bien el porcentaje de bler y Wilson, 1990). El cultivo de estos que, en el otro extremo del espectro, tie- mirmecófitas es relativamente alto en el insectos sirve para complementar la dieta nen estructuras para alojar a las hormigas neotrópico, a escala local los porcentajes de azúcares y proteínas de las hormigas pero no producen ningún tipo de alimento son bajos. Por ejemplo, en la selva de que es aportada por las plantas. Incluso (Tabla I). En concordancia con esto, ha- Los Tuxtlas, México, se encontró que de algunos estudios apuntan que las secre- cemos notar que la interacción mirmecó- 289 especies de plantas analizadas sólo 9 ciones de los homópteros constituyen el fila se desplaza a lo largo de un gradiente (3,1%) son mirmecófitas, asociadas a 26 principal alimento para las hormigas de dependencia de los interactuantes, des- especies de hormigas (Ibarra y Dirzo, (Blüthgen et al., 2000). Sin embargo, de mutualismos obligatorios (en los que 1990). En la Reserva del Manu, en Perú, como los homópteros se alimentan del la hormiga no puede sobrevivir sin la también se observó un porcentaje similar, floema de las mirmecófitas, aún no es planta), hasta mutualismos laxos (en los con 8 mirmecófitas de un total de 229 muy claro qué tan negativo es el impacto cuales la hormiga sólo utiliza a la planta especies de plantas analizadas (3,5%; que tiene el cultivo de estos insectos para como fuente de alimento ocasional). Pre- Davidson et al., 1989). las plantas. Si bien en las relaciones ferimos ubicar a las diversas relaciones Otra pregunta relaciona- mirmecófilas las plantas dependen de las mirmecófilas a lo largo de este gradiente da con la abundancia de las mirmecófi- hormigas y viceversa, se sabe que una de dependencia, en vez de considerar a la tas es la distribución de la mirmecofilia sola especie de planta puede estar asocia- mirmecofilia en una dicotomía excluyente en el reino vegetal, en particular anali- da con varias especies de hormigas. Esta (todo o nada). zando los caracteres mirmecófilos invo- baja especificidad se ve reflejada en un lucrados y su frecuencia de aparición en gradiente de calidad en la defensa para la Distribución de la Mirmecofilia la filogenia de las plantas vasculares. planta, pues hay hormigas más eficientes Por una parte vemos que las adaptacio- (más agresivas, o que se reclutan más rá- ¿Dónde es más abundante? nes morfológicas y fisiológicas que per- pidamente en presencia de herbívoros) miten esta asociación son poco parecidas que otras (Murase et al., 2003; Bruna et La revisión de la litera- entre diferentes plantas (i.e. algunas tie- al., 2004) tura refleja que la relación mirmecófila nen espinas huecas mientras que otras Además, algunas investi- se conoce en 465 especies de plantas tienen cavidades en el tronco) y, en gaciones recientes revelan que a partir de distribuidas en 52 familias. Sin embar- otros casos, varias familias poco relacio- las interacciones entre mirmecófitas y sus go, este número se incrementa cada año nadas filogenéticamente presentan una hormigas asociadas, las plantas pueden con los nuevos estudios, particularmen- misma característica mirmecófila. En al- obtener nutrientes de manera antes desco- te aquellos enfocados a las zonas tropi- gunos casos se sabe que, a nivel local, nocida. Basados en experimentos que cales (Jolivet, 1998). la representación del carácter mirmecófi- involucraron insectos alimentados con La información disponi- lo está relacionada con ciertos géneros o compuestos radiactivos insertados en las ble hace evidente que la distribución de familias de plantas, los cuales contienen cavidades de Hydnophyton (Rickson, mirmecófitas está concentrada cerca de la varias especies mimecófitas. Por ejem- 1979) y en los rizomas de Lecanopteris región ecuatorial, de manera que es más plo, en la región de Panamá se ha des- spp. (Gay, 1993), Sagers et al. (2000) uti- abundante en los trópicos con respecto a cubierto que la mayoría de los géneros lizaron isótopos estables de carbono y ni- las regiones templadas (Figura 3). Una de mirmecófitas (87%) tiene al menos trógeno para demostrar que los individuos posible explicación para esta distribución dos especies que se asocian con hormi- de Cecropia spp. son capaces de absorber sesgada tiene que ver con los cambios de gas (Schupp y Feener, 1990). Esto su-

DEC 2004, VOL. 29 Nº 12 675 TABLA I EJEMPLOS DE MIRMECÓFITAS VERDADERAS (MUTUALISMOS OBLIGATORIOS)* Y PLANTAS CON ALGÚN TIPO DE MODIFICACIÓN ESTRUCTURAL PARA ATRAER HORMIGAS, PERO QUE NO MANTIENEN UN MUTUALISMO OBLIGATORIO Mirmecófita Familia Forma de vida Tipo de domacio Recompensa Hormigas asociadas Nepenthes bicalcarata* 1 Nepenthaceae Carnívora Zarcillos huecos Nectarios extraflorales Camponotus spp. Cecropia spp.* 2 Cecropiaceae Árbol Tronco hueco Cuerpos müllerianos Azteca spp. Piper spp.* 3 Piperaceae Arbusto Cuerpos unicelulares Pheidole bicornis Macaranga spp.* 4 Euphorbiaceae Árbol Cuerpos beccarianos Crematogaster spp. Acacia spp.* 5 Leguminosae Árbol Espinas huecas Cuerpos de Belt y Pseudomyrmex spp. nectarios extraflorales Myrmecodia spp. 6 Rubiaceae Epífita Hipocotiledón hueco Ninguna Philidris spp. Hoya spp. 7 Asclepidaceae Epífita Hojas modificadas Ninguna Philidris spp. Solanopteris spp. 8 Polypodiaceae Epífita Rizoma hueco Ninguna Azteca spp. Triplaris spp. 9 Polygonaceae Árbol Tronco hueco Ninguna Pseudomyrmex viduus y Azteca spp. Leonardoxa africana 10 Leguminosae Árbol Ninguna Aphomomyrmex afer y Petalomyrmex spp. Maieta spp. 11 Melastomataceae Arbusto Base de peciolo hueco Ninguna Pheidole spp. Vochysia vismiaefolia 12 Vochysiaseae Árbol Tallos huecos Ninguna Pseudomyrmex sp. Cordia alliadora 13 Boraginaceae Árbol Internodos huecos Ninguna Azteca pittieri, Cephalotes setulifer, C. multispinosus, Crematogaster curvispinosa, Ocotea pedalifolia 14 Lauraceae Árbol Peciolos huecos Ninguna Myrmelachista Tachigali spp. 15 Cesalpinaceae Árbol Hojas modificadas Ninguna Pseudomyrmex concolor, P. nigrescens, Azteca polymorpha, A. schummani Zanthoxylum myriacanthum 16 Rutaceae Arbol Tallos huecos Ninguna Moog 2002 sociobiology Tococa spp. 17 Melastomataceae Arbusto, Ninguna Azteca spp., Allomerus spp, árbol Dolichoderus spp, Pseudomyrmex spp, Crematogaster spp, Gnamptogenys spp, Solenopsis spp. y Myrmelachista spp. Ochroma pyramidale 18 Bombacaceae Árbol Ninguno Cuerpos ricos en lípidos Chelaner spp. Croton bonplandianum 19 Euphorbiaceae Arbusto Ninguno Nectarios extraflorales Meranoplus bicolor, Polyrhachis exercita, Componatus sericeus, Tapinoma melano chephalum, Crematogaster sp., Sole- nopsis geminata, Camponotus compuessus, Pheidole woodrasoni, Monomorium indicum Chamaecrista sp. 20 Cesalpineaceae Herbácea Ninguno Nectarios extraflorales Crematogaster lineolata, Dolichodeus plagiatus, Formica pallidefulva Macaranga tanarius 21 Euphorbiaceae Árbol Ninguno Nectarios extraflorales Crematogaster spp. Opuntia stricta 22 Cactaceae Arbusto Ninguno Nectarios extraflorales Camponotus planatus, C. abdominalis, Paratrechina longicornis, Crematogaster brevispinosa,Monomorium cyanemum, Pseudomyrmex, spp. Stryphnodendron microstachyum 23 Leguminosae Árbol Ninguno Nectarios extraflorales Wasmannia auropunctata, Ectatomma ruidum Pasiflora spp. 24 Passifloraceae Herbácea- Ninguno Nectarios extraflorales Ectatomma ruidum, E. tuberculatu, enredadera Crematogaster, Pheidole, Solenopsis, Pseudomyrmex, Brachymyrmex, Camponotus, Paratrechina, Tapinoma Alchornea floribunda 25 Euphorbiaceae Arbusto Ninguno Nectarios extraflorales Crematogaster spp. Inga densiflora 26 Leguminosae Árbol Ninguno Nectarios extraflorales Camponotus spp. y otras Cassia fasciculata 27 Leguminosae Herbacea Ninguno Nectarios extraflorales Iridomyrmex pruidosis y otras

1Merbach et al. (2001), 2Janzen (1969) y Rickson (1971), 3Marquis (1987), 4Fiala et al. (1991), 5Janzen (1967), 6Huxley (1978), 7Kelijn y van Donkelaar (2001), 8Gómez-Pignataro (1974), 9Oliveira et al. (1987), 10McKey (1984, 1991), 11Vasconcelos (1991), 12Blüthgen y Wesenberg (2001), 13Tillberg (2004), 14Stout (1979), 15Fonseca (1994), 16Moog et al. (2002), 17Michelangeli (2003), 18Jolivet (1987), 19Veena et al. (1989), 20Ruhren (2003), 21Murase et al. (2003), 22Oliveira et al. (1999), 23de la Fuente y Marquis (1999), 24Apple y Feener (2001), 25Morini et al. (2004), 26Koptur (1994), 27Kelly (1986). giere que a pesar de que la mirmecofilia esté presente en especies de varias fami- lias de plantas, dentro de cada familia esta característica es compartida por va- rias especies, por lo que probablemente la heredaron de un ancestro común. La familia Melastomataceae es un ejemplo donde la mirmecofilia puede relacionarse con la filogenia. Del total de las mirme- cófitas descritas globalmente (465), 80 especies (17,2%) pertenecen a esta fami- lia (Vasconcelos, 1991). Este porcentaje es mayor de lo que se podría esperar por azar. Por otro lado, la familia Cecro- Figura 3. Mapa de las zonas tropicales en el mundo señalando el número de especies de piaceae está formada por seis géneros de mirmecófitas por continente.

676 DEC 2004, VOL. 29 Nº 12 los cuales cuatro tienen especies mirme- La otra posible explica- Pouruma (Cecropiaceae), Acacia (Mimos- cófitas (Cecropia, Coussapoa, Poikilos- ción se basa en la limitación por hormi- oidae), Ochroma (Bombacaceae) y Cordia permum, Pouruma). En otros taxa como gas. Esta hipótesis propone que el origen (Boraginaceae) son muy abundantes tanto el género Neonaunclea (Rubiaceae) en- y la manutención de la defensa por hor- en los claros selváticos como a la orilla contramos 17 especies (28%) que son migas en las plantas están determinados de los caminos (Jolivet, 1987) y lo mis- mirmecófitas y el género Macaranga por la comunidad de insectos (Schupp y mo ocurre con Triplaris spp. (Polygona- (Euphorbiaceae), con 300 especies, tiene Feener, 1990). Dado que las hormigas ceae). En Asia, las especies del género 26 (8,6%) que son mirmecófitas (Fonse- son organismos principalmente carnívo- Macaranga (Euphorbiaceae) y Neonaun- ca, 1994; Maschwitz y Fiala, 1995). Fi- ros, los insectos son el alimento más im- clea (Rubiaceae) también habitan en lu- nalmente, los datos de registros fósiles portante para las colonias, y éstos son gares similares (Fiala et al., 1994; Mas- sugieren que la asociación entre hormi- más abundantes en los lugares abiertos. chwitz y Fiala, 1995). En África, Barte- gas y plantas se originó a mediados del Como consecuencia, las hormigas son ria (Passifloraceae) y Bracystephanus Cretácico, cuando las angiospermas esta- menos abundantes en lugares con pocos (Acanthaceae) son representantes de es- ban en proceso de diversificación, y evi- insectos y esto se ve reflejado en la me- pecies pioneras que también viven en am- dentemente dicha asociación ocurrió va- nor cantidad de mirmecófitas en sitios ce- bientes con gran disponibilidad de luz rias veces en diferentes linajes de plan- rrados. No obstante, esta explicación res- (Janzen, 1972; Champluvier, 1994). tas. El avance actual y futuro de las téc- ponde al origen de la mirmecofilia, más A pesar de ser menos nicas moleculares promete que pronto que a su manutención, puesto que las comunes, también existen mirmecófitas será posible mapear la mirmecofilia en hormigas que habitan dentro de las plan- que habitan en lugares más umbrófilos de la filogenia de las plantas. tas generalmente ya no dependen de los selva madura como Maieta guianensis y insectos forrajeadores, pues solo ocasio- Tococa macrosperma (Melastomataceae), ¿Qué tipos ecológicos de plantas nalmente se alimentan de ellos. Tachigali myrmecophila (Caesalpinaceae), son mirmecófitas? Además de que la varia- Douroia sp. (Rubiaceae), Piper aerianun ción en la presencia de mirmecofilia tiene (Piperaceae) y Cordia nodosa (Boragi- La mayoría de las espe- que ver con la identidad de las especies, nacae) en Amazonia (Fonseca, 1994; Mi- cies mirmecófitas de los trópicos (61%) localidades y linajes, también varía con la chelangeli, 2003). En África se conoce a son plantas demandantes de luz y de rá- forma de vida de las plantas. En un estu- Leonardoxa africana (Leguminosae: Cae- pido crecimiento, conocidas como plan- dio en Panamá se analizó el carácter salpinioideae) y a Barteria spp. (Passiflo- tas pioneras (Schupp y Feener, 1990). El mirmecófilo en relación con la forma de raceae) que habitan en el sotobosque de hecho que la mirmecofilia sea más fre- crecimiento de las plantas (Schupp y los bosques tropicales de Camerún y Ni- cuente en este tipo de especies que en Feener, 1990) y se encontró que a nivel geria (Janzen, 1972; McKey, 1984; Mar- plantas de crecimiento lento (tolerantes a de especie, la mayoría de las mirmecófi- quis, 1987), mientras que diversas espe- la sombra) puede ser explicado por dos tas son lianas. Reforzando este hallazgo, cies mirmecófitas de Inga (Mimosoidae) hipótesis, que no son mutuamente Bentley (1976) postula que la mirmecofi- habitan en un ámbito amplio de hábitats, excluyentes. Por un lado, en el marco de lia puede estar favorecida en las lianas desde los abiertos hasta los relativamente la hipótesis de crecimiento y asignación porque esta forma de vida resulta benéfi- umbrófilos. de recursos en las plantas (Coley et al., ca para aumentar el área de forrajeo de la 1985) para explicar la evolución de las colonia de hormigas, ya que las lianas es- Perspectivas y Conclusiones defensas anti-herbívoro se postula que tán en contacto con un gran número de las plantas pioneras, que habitan en si- ramas de diferentes árboles, donde las Las mirmecófitas y sus tios de abundancia de recursos, asignan hormigas podrían conseguir un mayor nú- hormigas asociadas presentan un ejemplo la mayoría de su presupuesto energético mero de presas. De nuevo, este argumen- de cómo especies de diferentes reinos y al crecimiento y solo invierten pocos re- to se refiere a la hipótesis del origen de niveles tróficos pueden establecer relacio- cursos en la defensa en contra de herbí- las mirmecófitas, mas no explica el man- nes de beneficio mutuo. En este caso el voros. Se propone que la asociación con tenimiento del mutualismo. En todo caso, mutualismo provee defensa anti-herbívo- hormigas es relativamente barata de pro- esta inferencia podría aplicarse en mayor ros para las plantas a cambio de aloja- ducir y mantener, por lo que la mirme- medida a las hormigas que mantienen una miento y/o comida para la colonia de cofilia podría ser considerada como una asociación con mirmecófitas, pero que no hormigas. defensa de este tipo (Fonseca, 1994). No dependen exclusivamente del alimento Los procesos que favore- obstante, varios estudios en diferentes que les proporcionan las plantas en donde cieron este mutualismo en el curso de la mirmecófitas sugieren que la producción viven (caso de hormigas con asociación evolución de estos grupos de organismos de cuerpos alimenticios puede tener un no obligatoria), sino que además buscan constituyen un reto para el entendimiento costo que podría ser no despreciable. comida en las inmediaciones de la planta. de la selección natural en acción. Se re- Por ejemplo, en Macaranga triloba (Heil quieren nuevos estudios para afinar los et al., 2002), Cecropia spp. (Folgarait y ¿En qué ambientes viven? detalles de cómo se mantiene a través del Davidson, 1995) y Piper cenocladum tiempo la relación mirmecófila entre (Dyer y Letourneau, 1999) la producción Como la mayoría de las plantas y hormigas, así como cuáles son de recompensas se incrementa con la especies mirmecófitas tropicales son plan- las condiciones que favorecieron la evolu- adición de fertilizantes, sugiriendo que tas pioneras, los ambientes en los que se ción de este tipo de interacción mutualis- tal producción está limitada por nutrien- desarrollan son principalmente lugares ta. Las perspectivas para el desarrollo de tes. No obstante, hasta ahora no se cuen- con abundancia de recursos (luz y/o nu- este campo en el marco de la ecología ta con estudios que permitan definir el trientes en el suelo), es decir en claros de evolutiva son promisorias y fascinantes, costo relativo de la inversión en recursos la selva o bosques, a los costados de ca- en particular en el contexto de la aplica- que supone la defensa mirmecófila. Este minos, cerca de fuentes de agua y en lu- ción conceptual y técnica de disciplinas también es un campo promisorio para gares perturbados por el hombre. En afines, incluyendo la biología molecular, estudios subsecuentes. América tropical, los géneros Cecropia y la biogeografía, la sistemática, la filoge-

DEC 2004, VOL. 29 Nº 12 677 nia y la biología de la conservación. Los Champluvier D (1994) Bracysteohanus myrme- Smith) in eastern Mexico. University of enfoques de estudios promisorios inclu- cophilus (Acanthaceae) espece nouvelle du Kansas Sci. Bull. 47: 315-558. Zaïre Oriental: Un cas interéssant de Janzen DH (1969) Allelopathy by mirme- yen tanto la práctica de la historia natural myrmécophilie. Belgian J. Bot. 127: 45-60. (quehacer que dio origen a este campo), cophytes: The Azteca as an allelopathic Coley PD, Bryant JP, Chapin FS (1985) Re- agent of Cecropia. Ecology 50: 147-153. como las observaciones y la manipula- source availability and plant anti- ción experimental, así como la modela- Janzen DH (1972) Protection of Barteria (Passi- defense. Science 230: 895-899. floraceae) by Pachysima (Pseudomyr- ción matemática. Davidson DW, Snelling RR, Longino JT (1989) mecinae) in a Nigerian rainforest. Ecology Finalmente, cabe apuntar Competition among ants for 53: 885-892. que a través del estudio de las inter- and the significance of plant trichomes. Jolivet P (1987) Nouvelles observations sur les acciones entre especies se hace evidente Biotropica 21: 64-73. plantes a fourmis Réflexions sur la myrmé- la importancia de la conservación de los de la Fuente MA, Marquis RJ (1999) The role of cophilie. L´Entomologiste 43: 39-52. procesos ecológicos. Ahora es claro que ant-tended extrafloral nectaries in the protec- Jolivet P (1998) Interrelationship between tion and benefit of a Neotropical rainforest and plants. CRC. EEUU. 309 pp. no es posible mantener a las especies ais- tree. Oecologia 118: 192-202. ladas pues naturalmente viven en asocia- Kelly CA (1986) Extrafloral nectaries-ants, herbi- ción con muchos otros organismos, tanto Dyer LA, Letourneau DK (1999) Relative vores and fecundity in Cassia fasciculata. strength of top-down and bottom-up forces Oecologia 69: 600-603. en interacciones mutualistas como anta- in a tropical forest community. Oecologia gonistas, y por lo tanto la conservación 119: 265-274. Kleijn D, van Deonkelaar R (2001) Notes on the and ecology of the genus Hoya de la biodiversidad no puede concebirse Fiala B, Maschwitz U, Pong TY (1991) The as- (Asclepidaceae) in Central Salawasi. Blumea manteniendo especies aisladas. Por ejem- sociation between Macaranga trees and ants 46: 457-483. in Southeast Asia. En Huxley CR, Cutler DF plo, la conservación ex situ de Cecropia Koptur S (1994) Floral and extrafloral nectaries spp., de Acacia cornigera o A. mayana, (Eds.) Ant-Plant interactions. Oxford Sci- ence Publications. New York, EEUU. pp. of Costa-rican Inga trees – a comparison of ya sea en jardines botánicos, a orillas de 263-270 their constituents and composition. Biotro- pica 26: 276-284. caminos o en fragmentos aislados de sel- Fiala BH, Grunsky U, Maschwitz P, Linsenmair va tropical, difícilmente podría asegurar KE (1994) Diversity of ant-plant interac- Krebs CJ (1994) Ecology. The experimental la conservación de sus hormigas asocia- tions: protective efficacy in Macaranga spe- analysis of distribution and abundance. das, y menos aún de los procesos cies with different degrees of ant association. Harper Collins. EEUU. 801 pp. ecológicos y evolutivos asociados a la Oecologia 97: 186-192. Marquis RJ (1987) Variación en la herbivoría fo- Fischer RC, Wanek W, Richter A, Mayer V liar y su importancia selectiva en Piper ae- mirmecofilia. Si bien un enfoque necesa- rianum (Piperaceae). Revista de Biología rio y justificado de la biología de la con- (2003) Do ants feed plants? A 15N labelling study of nitrogen fluxes from ants to plants Tropical 35: 133-150. servación es evitar la extinción de espe- in the of Pheidole and Piper. J. Maschwitz U, Fiala B (1995) Investigations on cies y poblaciones, es crítico pasar a una Ecol. 91: 126-134. ant-plant associations in the South-East- Asian genus Neonauclea Merr (Rubiaceae). fase de conservación de los procesos Folgarait PJ, Davidson DW (1995) Myrem- Acta Oecologica 16: 3-18. ecológicos, incluyendo las interacciones cophytic Cecropia: antiherbivore defenses bióticas como la mirmecofilia. under different nutrient treatments. Oeco- McKey D (1984) Interaction of the ant plant logia 104: 189-206. Leonardoxa africana (Caesalpinaceae) with its obligate inhabitants in a rainforest in Fonseca CR (1994) Herbivory and the long-lived AGRADECIMIENTOS Cameroon. Biotropica 16: 81-99. leaves an Amazonian ant-tree. J. Ecol. 82: 833-842. McKey D (1991) Phylogenetic análisis of the Los autores agradecen a evolution of a mutualism: Leonardoxa Karina Boege por sus comentarios valio- Gay H (1993) Animal-fed plants: an investigation (Cesalpinaceae) and its associated ants. En sos y referencias. into the uptake of ant-derived nutrients by Huxley CR, Cutler DF (Eds.) Ant-Plant in- far-eastern epiphytic fern Lecanopteris teractions. Oxford Science Publications. Reinw. (Polypodiaceae). Biol. J. Linn. Soc. New York, EEUU. pp. 310-334. 50: 221-233. REFERENCIAS Merbach MA, Zizka G, Fiala B, Maschwitz U, Gómez-Pignataro L (1974) Biology of the potato Booth WE (2001) Patterns of secre- Apple JL, Feener DH (2001) Ant visitation of fern Solanopteris brunei. Brenesia 4: 37-61. tion in five Nephentes species from Brunei extrafloral nectaries of Passiflora: The ef- Dasussalam, Northwest Borneo, and implica- fects of nectary attributes and ant behavior Harper JL (1977) Population biology of plants. tions for ant-plant relationships. Flora 196: on patterns in facultative ant-plant mutua- Academic Press. New York, EEUU. 892pp. 153-160. lisms. Oecologia 127: 409-416. Heil M, Hilpert A, Fiala B, bin Hashim R, Michelangeli FA (2003) Ant protection against Bentley BL (1976) Plants bearing extrafloral nec- Strohm E, Zotz G, Linsenmair KE (2002) herbivory in three species of Tococa taries and the associated ant community: Nutrient allocation of Macaranga triloba ant (Melastomataceae) occupying different envi- Interhabitat differences in the reduction of plants to growth, photosynthesis, and indi- ronments. Biotropica 35: 181-188. herbivore damage. Ecology 57: 815-820. rect defence. Funct. Ecol. 16: 475-483 Moog J, Feldhaar H, Maschwitz U (2002) On Bentley BL (1977) Extrafloral nectaries and the Hölldobler B, Wilson EO (1990) The ants. the caulinary domatia of the SE-Asian ant- protection by pugnacius bodyguards. Annu. Harvard University Press. EEUU. 712 pp. plant Zanthoxylum myriacanthum Wall.ex Rev. Ecol. Systemat. 8: 407-427. Howe HF, Westley LC (1989) Ecological rela- Hook. f. (Rutaceae) their influence on tionships of plants and . Oxford Uni- Blüthgen N, Wesenberg J (2001) Ants induce branch statics and the protection against her- versity Press. RU. 273 pp. domatia in a rain forest tree (Vochysia bivory. Sociobiology 40:547-574. vismiaefolia). Biotropica 33: 637-642. Huxley CR (1978) The ant-plants Myrmecodia Morini MSD, Kato LM, Bueno OC (2004) The Blüthgen N, Verhaagh M, Goitía W, Jaffé K, and Hydnophytum (Rubiaceae), and the rela- ant ( : Formicidae) community Morawetz W, Bartholtt W (2000) How plants tionship between their morphology, ant occu- in two species of the Euphorbiaceae, shape the ant community in the Amazonian pants, physiology and ecology. New Alchornea sidifolia and Croton floribundus, rainforest canopy: the key role of extrafloral Phytologist 80:231-268. in an area of the Atlantic Forest of Brazil. nectaries and homopteran honeydew. Ibarra G, Dirzo R (1990) Plantas mirmecófitas Sociobiology 43: 467-475. Oecologia 125: 229-240. arbóreas de la Estación de Biología “Los Murase K, Itioka T, Nomura M, Yamane S Bruna EM, Lapola DM, Vasconcelos HL (2004) Tuxtlas”, Veracruz, México. Revista de (2003) Intraspecific variation in the status of Interspecific variation in the defensive re- Biología Tropical 38: 79-82. ant on a Macaran- sponses of obligate plant-ants: experimental Janzen DH (1967) Interaction of the bull´s-horn ga bancana, between primary and secondary tests and consequences for herbivory. acacia (Acacia cornigera L.) with an ant in- forests in Borneo. Popular. Ecol. 45: 221- Oecologia 138: 558-565. habitant (Pseudomyrmex ferruginea F. 226.

678 DEC 2004, VOL. 29 Nº 12 Oliveira PS, Oliveira-Filho AT, Cintra R (1987) Ruhren S (2003) Seed predators are undeterred Tillberg CV (2004) Friend or foe? A behavioral Ant foraging on ant-inhibited Triplaris by nectar feeding ants on Chamaecrista and stable isotopic investigation of an ant- (Polygonaceae) in western Brazil: a field ex- nictitars (Caesalpinaceae). Plant Ecol. 166: plant symbiosis. Oecologia 140: 506-515. periment using live termite-baits. J. Trop. 189-189. Vasconcelos H (1991) Mutualism between Ecol. 3: 193-200. Sagers CL, Ginger SM, Evans RD (2000) Car- Maieta guianensis Aubl., a myrmecophytic Oliveira PS, Rico-Gray V, Díaz-Castelazo C, bon and nitrogen isotopes trace nutrient ex- melastome, and one of its ant inhabitants: Castillo-Guevara C (1999) Interaction be- change in an ant-plant mutualism. Oecologia ant protection against . tween ants, extrafloral nectaries and insect 123: 582-586. Oecologia 87: 295-298. herbivores in Neotropical coastal sand Schupp EW, Feener DH (1990) Phylogeny, life Veena T, Kumar ARV, Ganeshaiah KN (1989) dunes: Herbivore deterrence by visiting ants form and habitat dependence of ant-defended Factors affecting ant (Formicidae: Hy- increases fruit set in Opuntia stricta plants in a Panamian forest. En Huxley CR, menoptera) visits to the extrafloral nectaries (Cactaceae). Funct. Ecol. 13: 623-631. Cutler DF (Eds.) Ant-Plant interactions. Ox- of Croton bonplandianum Baill. Proc. Indian Rickson FR (1971) Glycogen plastids in ford Science Publications. New York, EEUU. Acad. Sci. 98: 57-64. Müllerian body cells of Cecropia peltata - A pp. 250-259. Wheeler WM (1913) The relationships of ants higher green plant. Science 173: 344-347. Stout J (1979) An association of an ant and vascular plants: Ants, their structure, Rickson FR (1979) Absorption of animal tissue break- Myrmelachista, a mealy bug and an under- development and behaviour. Columbia down products into a plant stem - the feeding story tree, Ocotea pedalifolia from a Costa University Press. New York, EEUU. pp. of a plant by ants. Am. J. Bot. 66: 87-90. Rican rain forest. Biotropica 11:309-311. 294-317

DEC 2004, VOL. 29 Nº 12 679