Warm Vegetarians? Heat Wave Effects on Aquatic Omnivorous Ectotherms
Total Page:16
File Type:pdf, Size:1020Kb
UNIVERSIDADE DE LISBOA FACULDADE DE CIÊNCIAS Warm vegetarians? Heat wave effects on aquatic omnivorous ectotherms Doutoramento em Biologia Especialidade em Ecologia Bruno Martins Carreira Tese orientada por: Professor Doutor Rui Rebelo e Professor Doutor Anssi Laurila Documento especialmente elaborado para a obtenção do grau de doutor 2016 UNIVERSIDADE DE LISBOA FACULDADE DE CIÊNCIAS Warm vegetarians? Heat wave effects on aquatic omnivorous ectotherms Doutoramento em Biologia Especialidade de Ecologia Bruno Martins Carreira Tese orientada por: Professor Doutor Rui Rebelo e Professor Doutor Anssi Laurila Júri: Presidente: ● Doutora Maria da Luz da Costa Pereira Mathias Vogais: ● Doutora Maria Del Carmen Díaz Paniagua ● Doutora Verónica Jacinta Lopes Ferreira ● Doutor Paulo Jorge Quintais Cancela da Fonseca ● Doutora Maria Filomena de Magalhães ● Doutor Rui Miguel Borges Sampaio e Rebelo Documento especialmente elaborado para a obtenção do grau de doutor Fundação para a Ciência e a Tecnologia (FCT) – Bolsa de Doutoramento (SFRH/BD/80341/ 2011) Fundação para a Ciência e a Tecnologia (FCT) – Projeto Programa Exploratório 2012 (EXPL_BIA-ANM_0932_2012) Fundação para a Ciência e a Tecnologia (FCT) – Financiamento Plurianual a Rui Rebelo 2016 This dissertation should be cited as: Carreira BM (2016) Warm vegetarians? Heat wave effects on aquatic omnivorous ectotherms. PhD Thesis, Universidade de Lisboa, Portugal Nota Prévia A presente tese apresenta resultados de trabalhos já publicados ou em preparação para publicação (capítulos 2 a 5), de acordo com o previsto no nº 2 do artigo 25º do regulamento de Estudos Pós- graduados da Universidade de Lisboa, publicado no Diário de República II série nº 57 de 23 de Março de 2015. Tendo os trabalhos sido realizados em colaboração, o candidato esclarece que participou integralmente na conceção dos trabalhos, obtenção dos dados, análise e discussão dos resultados, bem como na redação dos manuscritos. Lisboa, Setembro de 2016 Bruno Martins Carreira To the pirates of the past, present and future ACKNOWLEDGMENTS The people I must thank for the most are my supervisors, Rui Rebelo and Anssi Laurila. I am most thankful for all that I learned from and with you, for the opportunities you gave me, for all your support and hard work and most of all for your endless patience. You did way more than fulfilling your roles as supervisors, I had a really good time around you and I can’t thank you enough for that, it was a pleasure. To Rui for the application for the PhD grant and the project funding, for believing in a crazy idea and enabling it, for always being present, but most importantly for the friendship. To Anssi, for happily embracing yet another loud Portuguese PhD student in his life, for making sure everything worked out in Uppsala, for fighting my gangsta English and for the friendship. I thank Fundação para a Ciência e Tecnologia for my doctoral grant (SFRH/BD/80341/ 2011) and for funding through the Exploratory Program 2012 (EXPL_BIA- ANM_0932_2012). I also thank the British Ecological Society for awarding me with a travel grant in 2015 to present my work at the European Ecological Federation in Rome. My master students, Nuno Gonçalves and Vanessa Pinto, for embracing this project, for their dedication and hard work in running the experiments, and for their high spirits that created the most pleasant working environment. Vânia Baptista for her exceptional work as lab assistant, for sharing with me the burden of the preparation of the samples for stable isotope analysis and for soloing the crayfish lipid profiles, forever in your debt. Anxo for his dedication in the experimental facilities. Germán Orizaola for his ever readiness to collaborate, but most importantly for showing me what a good power point presentation looks like. Pedro Segurado for his good spirited and always so preoccupied collaboration. David Outomuro for his countless statistical advisement. Eryn McFarlane for revising my English and finding my hypothesis’ testes. Francisco Moreira for helping out with last minute figures and formatting. To those helping me in the field and in the lab: Nicolas, R. Rodrigues, R. Cunha, Fernando, Daniel, D. Simões, G. Martins, A. Santos and Katrin; and Ana Sampaio. To my office mates and friends in Sweden: Yvonne, David and Magnus for putting up with an angry Skyper and for all the help they gave me in settling in. To my office mates and friends in Portugal: Marta, Inês, Ana Leal, Ana Raínho and Nuno for enduring my craziness and providing me with inspiring material. To Maria, Javi, Eryn, Ivain, Josefine, Pavitra, Emilien, Will, Rado, Frank, Jacob and Katja for keeping fika interesting and relaxed. To the friends that in Portugal and in Sweden accompanied me in this journey through the warm light and the cold darkness that made for the chaos of these last five years, in which so little was constant. Thank you for sticking around. Aos meus pais e irmãos por todo o apoio, por se preocuparem e por sempre acreditarem em mim. i ii TABLE OF CONTENTS ACKNOWLEDGMENTS i RESUMO v ABSTRACT xi CHAPTER 1 1 General Introduction Metabolic ecology 3 Food web implications 5 Freshwater communities 6 Climate change 7 Invasive alien species 10 Stable isotopes 12 Goals 14 Papers presented 16 References 19 CHAPTER 2 29 Warm vegetarians? Heat waves and diet shifts in tadpoles Abstract 31 Introduction 32 Material and Methods 35 Results 44 Discussion 52 Acknowledgments 57 References 58 CHAPTER 3 63 Disentangling stress: complex response of tadpole activity level to diet and temperature Abstract 65 Introduction 66 Material and Methods 67 Results 72 Discussion 77 Acknowledgments 81 References 82 iii CHAPTER 4 85 Heat waves in a temperate climate: diet shifts and increased performance of a subtropical invasive crayfish? Abstract 87 Introduction 88 Material and Methods 90 Results 95 Discussion 101 Acknowledgments 105 References 106 CHAPTER 5 111 Heat waves increase herbivory in a freshwater snail Abstract 113 Introduction 114 Material and Methods 116 Results 118 Discussion 119 Acknowledgments 121 References 121 CHAPTER 6 125 General Discussion Performance on animal diets 127 Performance on plant diets 128 Changes in the food quality 129 Assimilation shifts 130 Adaptive value 131 Altered feeding preferences 132 Thermal background and feeding preferences 134 Heat waves: present and future 136 Implications for freshwater food webs 137 Final considerations 138 References 139 iv Resumo Algumas questões ecológicas clássicas voltaram a ganhar relevância devido às projecções futuras das alterações climáticas em curso e à perda de biodiversidade sem precedentes a que se assiste mundialmente. Entre estas questões destaca-se a influência da temperatura na aquisição de nutrientes em animais ectotérmicos, recentemente identificada como fundamental para a compreensão dos impactos das alterações globais e para uma previsão realista das alterações nos ecossistemas. Os resultados de estudos experimentais recentes mostraram que a temperatura tem efeitos diferentes nas componentes anabólica e catabólica do metabolismo, que podem favorecer a assimilação de dietas vegetais (ricas em hidratos de carbono) a temperaturas mais elevadas. O efeito da temperatura nos processos catabólicos é mais forte do que nos processos anabólicos e, consequentemente, o maior aumento da respiração do que do crescimento à medida que a temperatura aumenta dá origem a uma maior necessidade de carbono do que de azoto. Além disso, visto que um aumento da temperatura promove um maior aumento da taxa de consumo do que da taxa de assimilação na parede do intestino, as temperaturas mais elevadas podem dificultar a assimilação de nutrientes de digestão lenta. Sendo, assim, favorecida a assimilação de nutrientes de menores dimensões e estruturalmente menos complexos, como os hidratos de carbono. Outros estudos sugerem ainda que, dado o maior teor em hidratos de carbono das dietas vegetais, o aumento do seu consumo pode ajudar os animais ectotérmicos a satisfazer as maiores necessidades energéticas impostas pelas temperaturas mais elevadas, porque os hidratos de carbono constituem fontes de energia de disponibilização rápida. E, de facto, alguns estudos recentes demonstraram um aumento da preferência por fontes de hidratos de carbono por ectotérmicos sujeitos a temperaturas elevadas. v As comunidades dulçaquícolas são particularmente vulneráveis às alterações climáticas, uma vez que são compostas maioritariamente por espécies ectotérmicas, cujo metabolismo é fortemente influenciado pela temperatura. Esta relação é particularmente preocupante, visto que as projecções climáticas indicam, para além do aquecimento global, um aumento da frequência e intensidade de eventos climáticos extremos, como por exemplo inundações, secas e ondas de calor. Embora negligenciados até recentemente, estes eventos climáticos discretos podem representar uma forte ameaça, uma vez que os organismos podem ser incapazes de responder de forma eficaz e imediata. Os modelos climáticos de circulação geral indicam um aumento da intensidade, frequência e duração das ondas de calor, especialmente nas áreas actualmente mais afectadas por estas anomalias climáticas, como é o caso da bacia do Mediterrâneo. Na Península Ibérica, o aumento da severidade das ondas de calor decorrerá sobretudo no mês de Junho, coincidindo com o período de seca dos charcos temporários mediterrânicos. O objetivo principal desta tese foi investigar os efeitos da temperatura na aquisição de nutrientes em omnívoros ectotérmicos pertencentes