ECOLOGIA TRÓFICA DA SARDINHA-VERDADEIRA (Sardinella Brasiliensis) FRENTE a ESTRESSORES AMBIENTAIS E INGESTÃO DE MICROPLÁSTICOS

UNIVERSIDADE DO VALE DO ITAJAÍ ESCOLA DO MAR, CIÊNCIA E TECNOLOGIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIA E TECNOLOGIA AMBIENTAL

ECOLOGIA TRÓFICA DA SARDINHA-VERDADEIRA (Sardinella brasiliensis) FRENTE A ESTRESSORES AMBIENTAIS E INGESTÃO DE MICROPLÁSTICOS

SUELLEN BARBOSA

ITAJAÍ - SC 2020

UNIVERSIDADE DO VALE DO ITAJAÍ CENTRO DE CIÊNCIAS TECNOLÓGICAS, DA TERRA E DO MAR Programa de Pós-Graduação Acadêmico em Ciência e Tecnologia Ambiental – PPCTA

SUELLEN BARBOSA

ECOLOGIA TRÓFICA DA SARDINHA - VERDADEIRA

(Sardinella brasiliensis) FRENTE A ESTRESSORES AMBIENTAIS E

INGESTÃO DE MICROPLÁSTICOS

Trabalho de Conclusão apresentado ao Programa de Pós- Graduação em Ciência e Tecnologia Ambiental, como parte dos requisitos para obtenção do grau de Mestre em Ciência e Tecnologia Ambiental.

Orientador: Dr. Paulo Ricardo Schwingel

Itajaí - SC 2020

AGRADECIMENTOS

Agradeço à minha família, por sempre estarem ao meu lado, me apoiando em cada passo da minha vida. Ao meu orientador Dr. Paulo Ricardo Schwingel por todo esclarecimento de dúvidas e suporte, muito obrigada por ter me aceitado como orientanda. Agradeço aos meus avaliadores André Barreto, Charrid Regalla Junior e Felippe Daros por terem aceitado fazer parte dessa banca. Ao Fundo Brasileiro para a Biodiversidade (FUNBIO) que através do Projeto Sardinha: Apoio técnico-científico ao plano de gestão para o uso sustentável da sardinha-verdadeira no sudeste do Brasil forneceu o orçamento para a realização deste estudo. Agradeço ao professor Rodrigo Mazzoleni por ser sempre solícito e estar sempre disposto a ajudar esclarecer as dúvidas, até as mais tolas. Ao professor Marcio Tamanaha pela disponibilização do laboratório e ajuda na identificação de organismos. E a professora Patrícia Foes Custódio, pela ajuda sobre microplástico. E ao José Henrique-Garcia, pela gentiliza em disponibilizar a rotina do diagrama. Agradeço ao Otávio, Faccin, Sara e todos colegas de laboratório que contribuíram para o desenvolvimento da pesquisa e em caráter pessoal. Agradeço aos meus amigos e especialmente a Jennifer, minha companheira de projeto e momentos de desespero. Agradeço a todos os responsáveis pelos dados utilizados nesse trabalho, desde o momento em campo até as análises laboratoriais. E a todos que direta ou indiretamente contribuíram para o desenvolvimento e conclusão deste estudo.

SUMÁRIO

1. INTRODUÇÃO ______1 1.1 Distribuição da Sardinha-Verdadeira ______1 1.2 Reprodução ______3 1.3 Alimentação ______4 1.4 Microplásticos ______5 2. OBJETIVOS ______10 3. MATERIAIS E MÉTODOS ______11 3.1 Área de Estudo ______11 3.2 Coleta e Amostragem ______11 3.3 Análise da Dieta ______14 3.3.1 Parâmetros de descrição da dieta ______16 3.3.2 Relação das condições ambientais com intensidade alimentar ______18 3.4 Análise de Microplástico ______18 4. RESULTADOS E DISCUSSÃO ______21 4.1. Análise do Grau de Repleção e Estomacal e Digestão de Presas ______21 4.2 Análise do Espectro Alimentar ______23 4.2.1 Composição alimentar ______23 4.2.2 Variação temporal e espacial do espectro alimentar ______33 4.2.3 Variação ontogenética na composição alimentar ______44 4.3 Produtividade Primária e Temperatura ______46 4.4 Análise de Microplástico ______50 5. CONCLUSÕES ______55 6. REFERÊNCIA BIBLIOGRÁFICA ______56 APÊNDICES ______62

LISTA DE FIGURAS

Figura 1: Sardinha-verdadeira (Sardinella brasiliensis) (Steindachner, 1879)...... 1 Figura 2: Área de distribuição de sardinha-verdadeira (Sardinella brasiliensis). Fonte: Valentini e Cardoso (1991)...... 2 Figura 3: Captura (t) anual de sardinha-verdadeira, entre 1950 e 2018, para o Brasil e entre 2000 e 2018 para o Estado de Santa Catarina. Fonte: FAO, Pmap/Univali...... 2 Figura 4: Interação de microplásticos com organismos marinhos. (Setas grossas representam transferência de microplástico através do sedimento ou água e as setas finas representam transferência entre os níveis tróficos.) Fonte: Worm et al. (2017)...... 9 Figura 5: Distribuição espacial dos pontos de captura de amostras de sardinha-verdadeira (n= 512) entre 2015 e 2018 no sudeste sul do Brasil...... 13 Figura 6: Processo para remoção do conteúdo estomacal. Imagem acima, representa as porções pilórica (a) e cardíaca (b) do estômago. Imagem abaixo da esquerda e centro representa abertura e retirada do conteúdo estomacal cardíaco e pilórico. Imagem da direita representa o conteúdo estomacal...... 15 Figura 7: Relação entre peso e comprimento das amostras de sardinha-verdadeira entre 2015 e 2018. Abaixo do eixo x apresenta a frequência de ocorrência para classes de tamanho. Ao lado do eixo y, frequência de ocorrência para o peso das amostras...... 21 Figura 8: Grau de repleção estomacal (a) e digestão das presas (b) da sardinha-verdadeira (n= 512) capturada no sudeste e sul do Brasil, por horário de coleta...... 22 Figura 9: Exemplares de organismos zooplanctônicos encontrados no conteúdo estomacal de amostras de sardinha-verdadeira para o sudeste e sul do Brasil...... 26 Figura 10: Diagrama de IRI representando os principais itens fitoplanctônicos encontrados no estômago da Sardinella brasiliensis no sudeste sul do Brasil...... 29 Figura 11: Diagrama de IRI representando os principais itens zooplanctônicos zooplâncton encontrados no estômago da Sardinella brasiliensis no sudeste sul do Brasil...... 32 Figura 12: Variação da Porcentagem Volumétrica dos grupos alimentares dominantes na dieta da Sardinella brasiliensis para as estações meteorológicas (Verão, Outono, Inverno e Primavera)...... 33

Figura 13: Análise de similaridade da dieta da Sardinella brasiliensis em diferentes estações do ano, baseado na porcentagem volumétrica dos itens alimentares, para a costa sudeste sul do Brasil...... 34 Figura 14: Diagrama de IRI representando os principais itens fitoplanctônicos identificados durante Verão (a), Outono (b), Inverno (c) e Primavera (d) no estômago da Sardinella brasiliensis (n=300) no sudeste sul do Brasil...... 35 Figura 15: Diagrama de IRI para os principais itens zooplanctônicos identificados durante Verão (a), Outono (b), Inverno (c) e Primavera (d) no conteúdo estomacal da Sardinella brasiliensis (n=512) no sudeste sul do Brasil...... 36 Figura 16: Variação da Porcentagem Volumétrica dos grupos alimentares dominantes na dieta da Sardinella brasiliensis entre 2015 e 2018...... 37 Figura 17: Diagrama de IRI para os principais itens fitoplanctônicos identificados durante 2015 (a), 2016 (b), 2017 (c) e 2018 (d) na alimentação da Sardinella brasiliensis (n=300) no sudeste sul do Brasil...... 38 Figura 18: Diagrama de IRI para os principais itens zooplanctônicos identificados durante 2015 (a), 2016 (b), 2017 (c) e 2018 (d) na alimentação da Sardinella brasiliensis (n=512) no sudeste sul do Brasil ...... 39 Figura 19: Variação da Porcentagem Volumétrica dos grupos alimentares dominantes na dieta da Sardinella brasiliensis para as três regiões geográficas (Latitude Alta (29-33ºS), Média (25- 29°S) e Baixa (21-25°S))...... 41 Figura 20: Análise de similaridade da dieta da Sardinella brasiliensis em três regiões geográficas geográficas (Latitude Alta (29-33ºS), Média (25-29°S) e Baixa (21-25°S)), baseado na porcentagem volumétrica dos itens alimentares, para a costa sudeste sul do Brasil...... 41 Figura 21: Porcentagem volumétrica dos grupos de itens alimentares encontrados no espectro alimentar da Sardinella brasiliensis em relação à distância da costa i.e regiões costeiras (<30m), Plataforma central ( 30 -50m) e plataforma externa (50-70m) e águas profundas (>70m)...... 42 Figura 22: Análise de similaridade da dieta da Sardinella brasiliensis em diferentes distâncias da costa, i.e. regiões costeiras (<30m), plataforma central (30 -50m), plataforma externa (50- 70m) e águas profundas (>70m), baseado na porcentagem volumétrica dos itens alimentares, para a costa sudeste sul do Brasil...... 43 Figura 23: Porcentagem volumétrica dos grupos de itens alimentares encontrados no espectro alimentar da Sardinella brasiliensis para diferentes classes de comprimento...... 45

Figura 24: Análise de similaridade da porcentagem volumetria de itens alimentares da Sardinella brasiliensis para diferentes classes de comprimento...... 45 Figura 25: Relação entre a concentração de clorofila a detectada remotamente (mg/m³) e (a) Intensidade alimentar (%), (b) Volume médio de itens fitoplantônicos e (c) Volume médio de itens zooplanctônicos...... 48 Figura 26: Relação entre a temperatura superficial do mar detectada remotamente (ºC) e (a) Intensidade alimentar (%), (b) Volume médio de itens fitoplanctônicos e (c) Volume médio de itens zooplanctônicos...... 49 Figura 27: Microplástico ingeridos pela Sardinella brasiliensis no sudeste sul do brasil, onde (a) representa o número de cada tipo de partícula encontrado no conteúdo estomacal e (b) a porcentagem de ocorrência dessas partículas nos estômagos...... 52 Figura 28: Fibras e fragmentos de microplásticos encontrados no conteúdo estomacal da Sardinella brasiliensis no sudeste e sul do Brasil...... 53

LISTA DE TABELAS

Tabela 1: Amostras de sardinha-verdadeira utilizadas para a análise do conteúdo estomacal, incluindo código de amostra, data de coleta, localização, profundidade do local de captura (m) e tamanho da amostra (N = 512)...... 12 Tabela 2: Número de estômagos de sardinha-verdadeira (Sardinella brasiliensis) analisados zooplâncton, entre 2015 e 2018...... 14 Tabela 3: Número de estômagos de sardinha-verdadeira (Sardinella brasiliensis) analisados para fitoplâncton, entre 2015 e 2018...... 14 Tabela 4: Amostras de sardinha-verdadeira utilizadas para a análise microplástico, incluindo código de amostra, data de coleta, localização, profundidade de local de captura (m) e tamanho da amostra (N)...... 20 Tabela 5: Porcentagem Numérica (%N), Porcentagem Volumétrica (%V), Porcentagem de Ocorrência (%O), IRI e %IRI para as presas da porção fitoplanctônica da dieta da Sardinella brasiliensis referente a 512 amostras coletadas entre 2015 e 2018 no sudeste e sul do Brasil...... 27 Tabela 6: Porcentagem Numérica (%N), Porcentagem Volumétrica (%V), Porcentagem de Ocorrência (%O), IRI e %IRI para as presas da porção zooplanctônica da dieta da Sardinella brasiliensis referente a 512 amostras coletadas entre 2015 e 2018 no sudeste e sul do Brasil...... 30 Tabela 7: Coeficiente de Spearman entre concentração de clorofila a (mg/m³) e temperatura superficial do mar (ºC) detectada remotamente e média da intensidade alimentar (%), volume médio de itens zooplantônicos e volume médio de itens fitoplanctônicos...... 47 Tabela 8: Amostras de Sardinella brasiliensis utilizadas para identificar a presença de microplástico incluindo código da amostra, número de estômagos analisados (n = 216), profundidade de local de captura das amostras (m), temperatura superficial oceânica (°C), concentração de clorofila a (mg/m³), fator de condição de Fulton K (K), comprimento médio do organismo, total de partículas de microplástico e número médio de partículas de microplástico por estomago...... 51 Tabela 9: Coeficiente de determinação de Spearman (ρ) e p-valor para correlação entre partículas plásticas ingeridas pela Sardinella brasiliensis e variáveis de profundidade de local de captura (m), temperatura superficial do mar (°C), concentração de clorofila (mg/m³), fator de condição K e comprimento médio dos organismos (n=216)...... 53

LISTA DE QUADROS

Quadro 1: Tipos de resinas plásticas e suas aplicações segundo ECCIB (2002)...... 6 Quadro 2: Classificação dos microplásticos segundo Jones (2019)...... 6 Quadro 3: Classificação do grau de repleção do conteúdo estomacal...... 15 Quadro 4: Classificação do grau de digestão de presas no conteúdo estomacal...... 15 Quadro 5: Taxa de fitoplâncton encontrados no conteúdo estomacal da sardinha-verdadeira no sudeste e sul do Brasil entre 2015 e 2018...... 23 Quadro 6: Taxa de zooplâncton encontrados no conteúdo estomacal da sardinha-verdadeira no sudeste e sul do Brasil...... 25

LISTA DE APÊNDICES

APENDICE 1 - Diagrama de IRI para as principais espécies de zooplâncton identificados em baixa latitude (21-25ºS) na alimentação da Sardinella brasiliensis (n=512) no sudeste sul do Brasil...... 63 APENDICE 2 - Diagrama de IRI para as principais espécies de zooplâncton identificados em média latitude (25-29ºS) na alimentação da Sardinella brasiliensis (n=512) no sudeste sul do Brasil...... 63 APENDICE 3 - Diagrama de IRI para as principais espécies de zooplâncton identificados em alta latitude (29-33ºS) na alimentação da Sardinella brasiliensis (n=512) no sudeste sul do Brasil ...... 64 APENDICE 4 - Diagrama de IRI para as principais espécies de fitoplâncton identificados em baixa latitude (21-25ºS) na alimentação da Sardinella brasiliensis (n=300) no sudeste sul do Brasil...... 64 APENDICE 5 - Diagrama de IRI para as principais espécies de fitoplâncton identificados em média latitude (25-29ºS) na alimentação da Sardinella brasiliensis (n=300) no sudeste sul do Brasil...... 65 APENDICE 6 - Diagrama de IRI para as principais espécies de fitoplâncton identificados em alta latitude (29-33ºS) na alimentação da Sardinella brasiliensis (n=300) no sudeste sul do Brasil...... 65 APENDICE 7 – Diagrama de IRI para os principais itens alimentares fitoplanctônicos encontrados no espectro alimentar da Sardinella brasiliensis em regiões costeiras (<30m) do sudeste e sul do Brasil...... 66 APENDICE 8 - Diagrama de IRI para os principais itens alimentares zooplanctônicos encontrados no espectro alimentar da Sardinella brasiliensis em regiões costeiras (<30m) do sudeste e sul do Brasil...... 66 APENDICE 9 - Diagrama de IRI para os principais itens alimentares fitoplanctônicos encontrados no espectro alimentar da Sardinella brasiliensis na plataforma central (30-50m) do sudeste e sul do Brasil...... 67 APENDICE 10 - Diagrama de IRI para os principais itens alimentares zooplanctônicos encontrados no espectro alimentar da Sardinella brasiliensis na plataforma central (30-50m) do sudeste e sul do Brasil...... 67

APENDICE 11 - Diagrama de IRI para os principais itens alimentares fitoplanctônicos encontrados no espectro alimentar da Sardinella brasiliensis na plataforma externa (50-70m) do sudeste e sul do Brasil...... 68 APENDICE 12 - Diagrama de IRI para os principais itens alimentares zooplanctônicos encontrados no espectro alimentar da Sardinella brasiliensis na plataforma externa (50-70m) do sudeste e sul do Brasil...... 68 APENDICE 13 - Diagrama de IRI para os principais itens alimentares fitoplanctônicos encontrados no espectro alimentar da Sardinella brasiliensis em águas profundas (>70m) do sudeste e sul do Brasil...... 69 APENDICE 14 - Diagrama de IRI para os principais itens alimentares fitoplanctônicos encontrados no espectro alimentar da Sardinella brasiliensis em águas profundas (>70m) do sudeste e sul do Brasil...... 69 APENDICE 15 - Diagrama IRI para os itens alimentares fitoplanctônicos consumidos pela Sardinella brasiliensis apresentando comprimento menor que 17 centímetros...... 70 APENDICE 16 - Diagrama IRI para os itens alimentares zooplanctônicos consumidos pela Sardinella brasiliensis apresentando comprimento menor que 17 centímetros...... 70 APENDICE 17 - Diagrama IRI para os principais itens alimentares fitoplanctônicos consumidos pela Sardinella brasiliensis apresentando comprimento de 17 a 19 centímetros...... 71 APENDICE 18 - Diagrama IRI para os principais itens alimentares zooplanctônicos consumidos pela Sardinella brasiliensis apresentando comprimento de 17 a 19 centímetros...... 71 APENDICE 19 - Diagrama IRI para os principais itens alimentares fitoplanctônicos consumidos pela Sardinella brasiliensis apresentando comprimento de 19 a 21 centímetros...... 72 APENDICE 20 - Diagrama IRI para os principais itens alimentares zooplanctônicos consumidos pela Sardinella brasiliensis apresentando comprimento de 19 a 21 centímetros...... 72 APENDICE 21 - Diagrama IRI para os principais itens alimentares fitoplanctônicos consumidos pela Sardinella brasiliensis apresentando comprimento de 21 a 23 centímetros...... 73

APENDICE 22 - Diagrama IRI para os principais itens alimentares zooplanctônicos consumidos pela Sardinella brasiliensis apresentando comprimento de 21 a 23 centímetros...... 73 APENDICE 23 - Diagrama IRI para os principais itens alimentares fitoplanctônicos consumidos pela Sardinella brasiliensis apresentando comprimento de 23 a 25 centímetros...... 74 APENDICE 24 - Diagrama IRI para os principais itens alimentares zooplanctônicos consumidos pela Sardinella brasiliensis apresentando comprimento de 23 a 25 centímetros...... 74 APENDICE 25 - Diagrama IRI para os principais itens alimentares fitoplanctônicos consumidos pela Sardinella brasiliensis apresentando comprimento acima de 25 centímetros...... 75 APENDICE 26 - Diagrama IRI para os principais itens alimentares zooplanctônicos consumidos pela Sardinella brasiliensis apresentando comprimento acima de 25 centímetros...... 75

RESUMO

A sardinha-verdadeira (Sardinella brasiliensis) ocorre na plataforma continental do sul e sudeste do Brasil, sendo o mais tradicional e importante recurso pesqueiro da região. O estudo da dieta em peixes, em conjunto com estudo da presença de microplástico nos organismos marinhos, são um importante acervo para o incremento do conhecimento dos processos que regulam os ecossistemas aquáticos. Este trabalho tem por objetivo determinar a relação entre o espectro alimentar da sardinha-verdadeira (Sardinella brasiliensis), condições ambientais (temperatura, concentração de clorofila-a) e ingestão de microplástico na costa sudeste e sul do Brasil. Através dos dados de Índice de Importância Relativa, Importância Volumétrica e Intensidade alimentar, o espectro alimentar da sardinha-verdadeira foi representado temporalmente e espacialmente. Os dados do comportamento alimentar foram posteriormente correlacionados com a dados de clorofila a e temperatura extraídos remotamente, onde a correlação entre dados remotos com intensidade alimentar, volume médio de fito e zooplâncton presentes no conteúdo estomacal não foi significativa. A quantificação de partículas de microplástico no conteúdo estomacal foi realizada pela digestão do material orgânico em solução de Hidróxido de potássio 10%. As presas mais importantes para a sardinha-verdadeira foram espécies da taxa Copepoda respondendo por 80%, 81%, 76% e 86% do volume total de presas para o verão, outono, inverno e primavera respectivamente. Organismos fitoplanctônicos mesmo sendo representativos numericamente, não apresentaram alta importância volumétrica (2%), sendo representados principalmente pelos Coscinodiscus sp. A espécie não apresentou grandes variações sazonais e temporais na alimentação, onde os copépodos não identificados representaram mais que 50% do volume de itens alimentares. Foram encontrados microplásticos em 70,8% dos exemplares analisados (n=216), sendo a presença de fibras mais recorrente que os fragmentos.

Palavras-chave: Sardinha-verdadeira, espectro alimentar, microplástico.

ABSTRACT

The Brazilian sardine (Sardinella brasiliensis) occurs on the continental shelf of southern and southeastern Brazil, being the most traditional and important fishing resource in the region. The study of the diet in fish, together with the study of the presence of microplastic in marine organisms, is an important collection for increasing knowledge of the processes that regulate aquatic ecosystems. This work aims to determine the relationship between the food spectrum of the sardine (Sardinella brasiliensis), environmental conditions (temperature, concentration of chlorophyll-a) and ingestion of microplastic on the southeast and southern coast of Brazil. Through the Relative Importance Index, Volumetric Importance and Food Intensity data, the food spectrum of the sardine were represented temporally and spatially. Feeding behavior data was later correlated with remotely extracted chlorophyll-a and temperature data where correlation between remote data with food intensity, average phyto and zooplankton volume present in the stomach contents was not significant. The quantification of microplastic particles in the stomach contents was performed by digesting the organic material in 10% potassium hydroxide solution. The most important prey for the sardine were species of the Copepoda, accounting for 80%, 81%, 76% and 86% of the total prey volume for summer, autumn, winter and spring respectively. Phytoplanktonic organisms, even though they are numerically representative, did not present high volumetric importance (2%), being represented mainly by Coscinodiscus sp. The species did not show great seasonal and temporal variations in food, where unidentified copepods represented more than 50% of the volume of food items. The correlation between remote data of chlorophyll a and sea surface temperature, with food intensity, average phyto and zooplankton volume present in the stomach contents was not significant. Microplastics were found in 70.8% of the specimens analyzed (n = 216), with the presence of fibers being more recurrent than the fragments.

Key words: Brazilian sardine, food spectrum, microplastic.

1. INTRODUÇÃO

A espécie sardinha-verdadeira, Sardinella brasiliensis (Steindachner, 1879), pertence à família Clupeidae, grupo de peixes onívoros de pequeno porte que possui corpo alongado, fusiforme, ligeiramente comprimido lateralmente, com dorso azul escuro e com flancos e ventre prateados (Figura 1). A sardinha forma cardumes, onde os indivíduos possuem pequena amplitude de comprimento (agregação por tamanho), habitam em águas costeiras e entram em baías e estuários. A espécie apresenta ciclo de vida curto com uma longevidade que não ultrapassa os quatro anos, crescimento rápido, alta taxa de fecundidade e indivíduos com tamanho máximo de 270 mm (Cergole e Dias-Neto, 2011; Vazzoler et al. 1982).

Figura 1: Sardinha-verdadeira (Sardinella brasiliensis) (Steindachner, 1879).

1.1 Distribuição da Sardinha-Verdadeira

A espécie é encontrada ao longo da área compreendida entre o cabo de São Tomé (22°S), estado do Rio de Janeiro, até o cabo de Santa Marta Grande (29°S), estado de Santa Catarina (Figura 2). A partir da década de 1980, constatou-se maior concentração da sardinha-verdadeira ao sul da área de distribuição, sendo capturada, normalmente, entre as profundidades de 30 e 100m (Cergole e Rossi-Wongtschowski, 2005; Katsuragawa et al., 2006). Estudos recentes de Faccin e Schwingel (dados não publicados) mostram que a sardinha-verdadeira pode alcançar latitudes maiores, sendo observadas capturas pela frota de cerco na região de Rio Grande (32ºS), estado do Rio Grande do Sul. Os primeiros registros em pesca comercial são de 1950 e o total de capturas de sardinha teve uma tendência crescente até 1973, atingindo o ponto máximo de 228.000 toneladas (Figura 3). Após esse pico de captura ocorreu um declínio na pesca de sardinha-verdadeira no ano de 1976, registrando 105.276 toneladas. Visando proteger a reprodução, foi implementado um

2 período de defeso para a pesca, o que manteve estável o número de capturas até um novo declínio, atingindo o primeiro grande colapso em 1990 com apenas 32.106 toneladas.

Figura 2: Área de distribuição de sardinha-verdadeira (Sardinella brasiliensis). Fonte: Valentini e Cardoso (1991).

Figura 3: Captura (t) anual de sardinha-verdadeira, entre 1950 e 2018, para o Brasil e entre 2000 e 2018 para o Estado de Santa Catarina. Fonte: FAO, Pmap/Univali.

Após isso, o período de defeso foi ampliado como medida emergencial, contemplando os períodos de desova e de recrutamento da espécie, gerando uma reação positiva no estoque, dando sinais de recuperação. Nos anos 2000 ocorreu um novo colapso, registrando apenas 17.53 toneladas de captura, esse colapso pode ser explicado pela intensificação da atividade pesqueira, sem qualquer preocupação com o controle do esforço de pesca. A partir disso, decidiu-se pela obrigatoriedade de dois períodos de defeso anuais durante três temporadas de pesca seguidas (2003 a 2006), restringindo a atividade durante 6 meses por ano, gerando uma recuperação no estoque (Cergole e Dias-Neto, 2011). Em Santa Catarina, foram registrados desde o início dos anos 2000 um total de 431.044 toneladas de sardinha-verdadeira em 21.623 desembarques de pesca de cerco (Pmap/Univali), esses dados indicam um novo colapso da pescaria de sardinha- verdadeira.

1.2 Reprodução

O período reprodutivo da sardinha-verdadeira se encontre entre a primavera e o verão, sendo que período de maior intensidade de desova incide sobre os meses de dezembro e janeiro. Estas desovas ocorrem em massas de água do oceano com temperatura relativamente estável, entre 22 e 26°C (Matsuura, 1998). Existem evidências de que temperaturas maiores tem efeito negativo sobre a desova, pois a sardinha evitaria esses locais ou deslocaria temporalmente o pico da desova (Saccardo e Wongtschowski, 1991). A desova da sardinha-verdadeira ocorre no período noturno ao longo de toda a sua área de distribuição, indicando uma ampla área reprodutiva. A desova noturna dos clupeídeos é um padrão de comportamento comum e parece estar relacionada com a estratégia de sobrevivência dos peixes pelágicos para proteger os ovos dos predadores carnívoros presentes nas camadas superficiais marinhas (Cergole e Dias-Neto, 2011). Na desova, cada fêmea libera vários lotes de ovócitos maduros numa única estação, com fecundidade parcial entre 30.000 e 40.000 ovócitos por fêmea. O intervalo de desovas varia de quatro a onze dias (Saccardo e Rossi-Wongtschowski, 1991). Estudos mostram que o pico de desova da S. brasiliensis ocorre na camada de mistura, por volta da 01:00h, com a eclosão acontecendo 19 horas após a fecundação, se considerada a temperatura de 24ºC (Matsuura, 1998). O estágio larval abrange indivíduos planctônicos de 3,5 a 19,0 mm, após inicia o estágio pré-juvenil com uma considerável mudança nas proporções corporais (até 30 mm), e com 45 dias, os juvenis já podem medir até 40 mm (Yoneda, 1987). De acordo com Kurtz e Matsuura,

(2001), as águas Água Central do Atlântico Sul (ACAS) provenientes da zona eufótica possuem alta concentração de nutrientes, viabiliza uma maior quantidade de plâncton, devido a alta concentração de nutrientes e favorecendo a sobrevivência das larvas de S. brasiliensis.

1.3 Alimentação

Estudos sobre a ecologia trófica podem gerar informações importantes para obter conhecimentos sobre o comportamento da sardinha, além disso, sabe-se que a alimentação afeta o crescimento e o recrutamento das populações de peixes (Schneider e Schwingel, 1999). Goitein (1983), observou para a sardinha-verdadeira que a seleção do alimento depende da disponibilidade na área, não havendo variação acentuada no que se refere a indivíduos de sexos e comprimentos distintos, porém existe diferença marcante no regime alimentar analisado em áreas com diferentes composições do plâncton. Resultados preliminares publicados por Schneider e Schwingel (1999) mostram que indivíduos pré-adultos e adultos apresentam flutuações sazonais na dieta, no inverno o fitoplâncton representa 66% do volume dos itens alimentares e o zooplâncton representa 74,2% da dieta durante a primavera e o outono. Na alimentação das larvas e os juvenis (13-65 mm), sua dieta é composta por pequenos copépodes dos gêneros Oncaea, Calanus, Euterpina e Corycaeus, diatomáceas como Coscinodiscus, Paralia, Triceratium, Melosira, Navicula e Pleurosigma e dinoflagelados como Peridinium e Ceratium. Os náuplios de copépodes constituem o item mais importante, seguido por ovos de invertebrados, copepoditos e copépodes adultos (Cergole e Dias-Neto, 2011). Também foi constatada que a dieta das larvas de S. brasiliensis por outros pesquisadores que ela é composta por 25 itens, dos quais os náuplios de copépodes constituem o item mais importante, seguido por ovos de invertebrados, copepoditos e copépodes adultos, especialmente os do gênero Oithona, Oncaea e Corycaeus (Kurtz, 1999 e Kurtz e Matsuura, 2001). O espectro alimentar aumenta com o desenvolvimento larval, nitidamente após a fase de pós-flexão (Cergole e Dias-Neto, 2011). Estudos mostram uma variação sazonal e temporal na alimentação com relação, desta forma, é essencial aprofundar o conhecimento frente a eventos adversos, devido a vulnerabilidade da espécie em relação as variações ambientais, tanto meteorológicas como oceanográficas, que podem acarretar em alterações no modo comportamental. A sardinha- verdadeira é tida como um organismo r-estrategista e oportunista, ou seja, desenvolve meios para ocupar rapidamente determinados nichos, sendo, porém, mais vulnerável às alterações

5 ambientais. Essa característica, associada ao intenso esforço de pesca gerou grandes oscilações no nas décadas de 1970-1990, levando a pescaria ao colapso (Vazzoler, 1996). Características que também explicam a baixa capturas para os últimos anos. De acordo com Teixeira (1989), o estudo da utilização do habitat e dos recursos alimentares fornece importantes informações sobre a ecologia das espécies que coabitam, levantando algumas evidências sobre o papel desempenhado por cada uma no ecossistema. Essa afirmação é reiterada por Zavala-Camin (1996), que considera a análise da dieta em peixes um importante para o incremento do conhecimento dos processos que regulam os ecossistemas aquáticos, refletindo além da oferta de alimento disponível a escolha do alimento mais apropriado às necessidades nutricionais dos peixes.

1.4 Microplásticos

Os peixes são excelentes ferramentas no monitoramento de ambientes aquáticos, servindo como importantes bioindicadores, pois respondem de várias maneiras à contaminação, como por exemplo, mudanças na taxa de crescimento e na maturação sexual (Schulz e Martins- Junior, 2001). A denominação microplásticos (MP), conforme a European Food Safety Authority (EFSA), são partículas constituídas de uma mistura heterogênea de materiais e formas, que podem ser classificados por sua forma como fibras, esferas, folhas e pellets na faixa de 0,1 a 5000 μm (Lusher et al. 2017). Esses microplásticos podem ser compostos de diferentes tipos de resinas plásticas e ter diferentes aplicações (Quadro 1). Segundo Vendel (2019), os MP resultam da fragmentação de qualquer categoria de polímero e classificam-se segundo seu tamanho, densidade, forma e composição química. Os MP presentes no meio ambiente recebem dois tipos de classificações: microplástico (MP) primário e MP secundário. O MP primário é aquele que já foi produzido em tamanho microscópico para compor a formulação de determinados produtos e o MP secundário é aquele resultante da fragmentação de artefatos de plásticos maiores descartados no meio ambiente, que tanto pode ocorrer no ambiente aquático ou terrestre (Olivatto, 2018). Uma breve classificação dos MP é apresentada no Quadro 2.

Quadro 1: Tipos de resinas plásticas e suas aplicações segundo ECCIB (2002). PET – polietileno tereftalato Frascos e garrafas para uso alimentício/hospitalar, cosméticos, bandejas para microondas, filmes para áudio e vídeo, fibras têxteis etc. PEAD – polietileno de alta densidade Embalagens para detergentes e óleos automotivos, sacolas de supermercados, garrafeiras, tampas, tambores para tintas, potes, utilidades domésticas etc. PVC – policloreto de vinila Embalagens para água mineral, óleos comestíveis, maioneses e sucos; perfis para janelas, tubulações de água e esgotos, mangueiras, embalagens para remédios, brinquedos, bolsas de sangue, material hospitalar etc. PEBD – polietileno de baixa Sacolas para supermercados e butiques, filmes para densidade PELBD – polietileno linear embalar leite e outros alimentos, sacaria industrial, filmes de baixa densidade para fraldas descartáveis, bolsa para soro medicinal, sacos de lixo etc. PP – polipropileno Filmes para embalagens e alimentos, embalagens industriais, cordas, tubos para água quente, fios e cabos, frascos, caixas de bebidas, autopeças, fibras para tapetes, utilidades domésticas, potes, fraldas e seringas descartáveis etc. PS – poliestireno Potes para iogurtes, sorvetes e doces, frascos, bandejas de supermercados, geladeiras (parte interna da porta), pratos, tampas, aparelhos de barbear descartáveis, brinquedos etc. Outros: Solados, autopeças, chinelos, pneus, acessórios PU – poliuretanos esportivos e náuticos, plásticos especiais e de engenharia, CDs, eletrodomésticos, corpos de EVA – poliacetato de etileno vinil computadores etc.

Quadro 2: Classificação dos microplásticos segundo Jones (2019).

PRIMÁRIOS SECUNDÁRIOS (Liberados no ambiente como pequenas (Resultam da degradação de objetos maiores) partículas) Pellets: esferas usadas como matéria-prima Fibras oriundas de roupas sintéticas, carpetes para a produção de plásticos maiores. e tapetes liberadas pelo atrito de pneus com o asfalto. Microesferas: adicionadas em cosméticos. Fragmentos de sacolas de supermercado, Pastas dentais esfoliantes e outros produtos garrafas Pet e redes de pesca. de higiene. Resíduos plásticos expostos às intempéries ambientes (raios UV, temperatura, umidade, ação das ondas) Restos de materiais empregados no cultivo agrícola, como estufas, telas de sombreamento e filmes para cobertura do solo.

Ao chegar ao ambiente aquático, qualquer produto plástico, passa por um processo de quebra mecânica realizado pela ação do sol (UV), chuva, ventos, marés, ondas, que os fragmenta em MP (Vendel, 2019). Quando dispostos no ambiente marinho, seu destino dependerá da densidade da partícula, que influenciará em sua posição na coluna d’água e consequentemente nas possíveis interações com a biota (Lusher et al. 2017). Embora seja difícil avaliar com precisão o contributo exato para o lixo marinho, estima- se que 80 % dos resíduos marinhos sejam constituídos por plástico e MP, e que entre 20 % e 40 % desses resíduos de plástico marinhos estejam parcialmente relacionados com as atividades humanas no mar, incluindo navios comerciais e navios de cruzeiro, que a percentagem restante seja causada por fontes terrestres e que, de acordo com um recente estudo da FAO, cerca de 10 % desses resíduos provenham de artes de pesca perdidas e abandonadas; que as artes de pesca perdidas e abandonadas constituem um dos componentes dos resíduos de plástico marinhos e que se calcula que 94 % do plástico presente no oceano acabe no fundo do mar (Parlamento Europeu, 2018). Caso as tendências se mantiverem, haverá cerca de 12 bilhões de toneladas de resíduo plástico no nosso meio ambiente até 2050, o dobro da quantidade nos dias de hoje (Wef Report, 2016). Segundo Boucher e Friot (2017), a esmagadora maioria (98%) de microplásticos primários são gerados e liberados a partir de atividades terrestres. Apenas 2% é gerado de atividades no mar. A atual quantidade de MP nas águas é de cerca de 212 gramas por pessoa, o que corresponde a cada ser humano lançar uma sacola plástica por semana no oceano. Estudos apontam que os detritos plásticos, “representam uma ameaça para as mais de 220 espécies que os absorvem, algumas delas muito importantes no comércio mundial, como os mexilhões, as lagostas, os camarões, as sardinhas e o bacalhau” (Agência Brasil, 2017). Assim, apesar do pequeno tamanho, os MP tem trazido efeitos negativos no meio ambiente aquático. De acordo com Barboza et al. (2018), uma das principais formas de exposição de MP nos organismos marinhos é através da ingestão, o seu tamanho pode torná-los indistinguíveis de presas naturais, ou podem ser acidentalmente ingeridos, principalmente por organismos filtradores. Em vista disso, como a dieta da sardinha-verdadeira é essencialmente filtradora, se tem como hipótese a potencialização do risco de ingestão de agentes antropogênicos como o microplástico, podendo indicar a presença dessas partículas em diferentes regiões da costa sudeste e sul Brasil. A ingestão dos agentes antrópicos pode causar danos físicos ou reações aos componentes químicos, sendo que, se o MP já estiver contaminado quimicamente, essa

8 contaminação pode ser passada para o organismos que o ingeriu e passar a ser transferida de presa para predador, causando uma acumulação de MP indiretamente podendo levar a bioacumulação nos níveis tróficos superiores (Figura 4). A alta relação superfície/volume faz com que eles sejam especialmente preocupantes a adsorção/desorção de poluentes orgânicos tanto na coluna d’água como no trato digestivo dos animais depois de ingeridos (Costa et. al., 2015). Estudos a respeito da presença de MP nos organismos marinhos, e os potenciais riscos associados, são importantes para um melhor entendimento sobre poluição marinha. Podendo ser bastante discutido em âmbito de segurança alimentar e sanitária, devido ao fato de a ocorrência de MP no trato gastrointestinal dos peixes não fornecer evidências direta da exposição humana, já que usualmente esses órgãos não são consumidos pelos humanos (Wright e Kelly, 2017). Porém, um estudo feito por Karami et al. (2017), mostra que os MP possuem a capacidade de se deslocarem dos sistemas digestivos para outros tecidos, podendo ocorrer contaminação na carne eviscerada e músculos. Essa contaminação também pode ocorrer pela transferência dos MP presentes no trato gastrointestinal para outros produtos que são produzidos através da utilização das víseras dos organismos, como na fabricação de concentrado proteico, podendo indicar uma continuação no ciclo da influência do MP. Ainda que exista vários estudos que relatam a presença de MP em organismos marinhos, há uma lacuna no conhecimento da transferência trófica de MP e incertezas para o impacto total que se tem sobre a ecologia das pequenas comunidades de peixes pelágicos, como é o caso das sardinhas.

Figura 4: Interação de microplásticos com organismos marinhos. (Setas grossas representam transferência de microplástico através do sedimento ou água e as setas finas representam transferência entre os níveis tróficos.) Fonte: Worm et al. (2017).

2. OBJETIVOS

O objetivo principal deste trabalho consiste em determinar a relação entre o espectro alimentar da sardinha-verdadeira (Sardinella brasiliensis), condições ambientais e ingestão de microplástico na costa Sudeste-Sul do Brasil. Este objetivo principal foi desdobrado nos seguintes objetivos específicos: a) determinar qualitativamente e quantitativamente a composição do espectro alimentar da sardinha-verdadeira; b) analisar a variação temporal e espacial na dieta da sardinha-verdadeira; c) analisar a variação ontogenética na composição alimentar da sardinha-verdadeira; d) avaliar a relação da produtividade primária e temperatura com a intensidade alimentar da sardinha-verdadeira; e) identificar a presença de microplástico no conteúdo estomacal da sardinha-verdadeira.

3. MATERIAIS E MÉTODOS

3.1 Área de Estudo

A área de estudo é caracterizada como uma das principais feições geomorfológicas da costa brasileira, se estende desde a região de Cabo Frio, no estado do Rio de Janeiro (22°S) até o Cabo de Santa Marta Grande, em Santa Catarina (29°S), na região denominada de Plataforma Continental Sudeste Brasileira - PCSB (Saccardo et al., 1988). Esta região apresenta características oceanográficas específicas, onde recebe periodicamente no fundo da plataforma continental infiltrações da Água Central Atlântico Sul – ACAS (Matsuura, 1977). Nessa região de abrangência da sardinha-verdadeira, pode ocorrer mudanças na composição biológica devido ás características hidrográficas como: variações sazonais na composição das massas de água nas diferentes regiões; passagens de frentes; ressurgência costeira e formação de vórtices. O recebimento de águas da Água Central Atlântico Sul nesta região ocorre ao longo do ano, porém a ressurgência se torna mais frequente no período do final da primavera e verão, onde água aflora devido a influência dos ventos do quadrante nordeste e movimentos da Corrente do Brasil (Jablonski, 2003). O fenômeno da ressurgência está intimamente ligado com a desova, distribuição de larvas e ovos no plâncton da sardinha-verdadeira.

3.2 Coleta e Amostragem

As amostras de sardinha-verdadeira para o presente foram coletadas de 2015 à 2018, junto aos desembarques da captura da frota de cerco no Porto de Itajaí, Navegantes (SC) e Niterói (RJ), bem como obtidas por Observadores de Bordo durante as operações de pesca na costa sudeste sul do Brasil. Para cada amostra foram registrados os dados da viagem de pesca, i.e. data, embarcação, lance, hora do lance, área de pesca, profundidade e quantidade capturada. De cada amostra da captura foram medidos aproximadamente 250 indivíduos, sendo enviada ao Laboratório de Ecossistemas Aquáticos e Pesqueiros (LEAP) da Universidade do Vale do Itajaí (Univali) uma subamostra de cerca de 60 indivíduos, procurando abranger o maior número de classes de tamanho possível. No laboratório, a amostragem dos organismos segue os métodos definidos por Vazzoler (1996), registrando a data da coleta, espécie, código da amostra, comprimento total, peso total, sexo, estágio de maturidade e peso da gônada. Após este procedimento, as porções cardíaca e

12 pilórica do estômago foram retiradas e conservadas em formol 4% dissolvido em água do mar filtrada. Um total de 512 estômagos foram coletados para a análise do conteúdo estomacal, pertencentes as 31 amostras (Tabela 1). As amostras foram coletadas entre 2015 e 2018, apresentando distribuição espacial desde Rio Grande (32°S) até Cabo Frio (22°S) (Tabela 1; Figura 5). A quantidade de estômagos analisados foi definida com base no trabalho de Schwingel (1998), baseado na relação entre quantidade de estômagos analisados e a porcentagem acumulada de volume e número de táxons, onde o autor conclui que a análise 20 estômagos descrevem mais de 95% do volume de táxons identificados no conteúdo estomacal de pequenos peixes pelágicos planctôfagos. Assim, foi feito um estudo piloto para a sardinha-verdadeira realizando análise de uma amostra de 28 exemplares. O resultado confirma o estudo citado acima, onde a análise de 10 estômagos descreveu mais de 90% da dieta da sardinha-verdadeira para a amostra analisada. Desse modo, uma amostra entre 10 e 20 estômagos pode descrever o espectro alimentar da espécie. Devido ao processo metodológico da análise de fitoplâncton ser mais demorado e laborioso foi optado pela análise do conteúdo estomacal de no máximo 10 estômagos por amostras (quando disponível), enquanto para zooplâncton foram analisados no máximo 20 estômagos por amostra (quando disponível). Esse procedimento resultou na análise de 512 estômagos para zooplâncton e 300 para fitoplâncton (Tabela 3 e Tabela 4, respectivamente).

Tabela 1: Amostras de sardinha-verdadeira utilizadas para a análise do conteúdo estomacal, incluindo código de amostra, data de coleta, localização, profundidade do local de captura (m) e tamanho da amostra (N = 512). Amostra Data Latitude (°S) Longitude (°W) Hora do Lance Profundidade N SABR006 21/03/2017 -23,04 -43,41 - - 7 SABR012 10/08/2017 -23,05 -43,35 - - 7 SABR019 13/04/2018 -22,55 -42,00 - - 6 SABR021 02/05/2018 -22,58 -42,59 - - 8 SABR023 08/05/2018 -23,15 -42,45 - - 4 SABR027 08/08/2018 - - - - 7 SABR028 07/11/2018 -22,59 -43,01 - - 20 SV010217 22/02/2017 - - - 13 SV010218 21/02/2018 -29,25 -49,42 01:10 27,9 20 SV010317 01/03/2017 -27,32 -48,23 06:30 20,0 21 SV010418 20/04/2018 -28,14 -48,32 18:48 45,5 9 SV010518 11/05/2018 -26,47 -48,14 02:00 48,0 8 SV010816 02/08/2016 -26,54 -48,27 03:40 36,0 20

SV010818 14/08/2018 -23,30 -44,28 21:15 40,0 21 SV010918 08/09/2018 -26,77 -46,32 19:25 52,0 19 SV020218 21/02/2018 -29,21 -49,41 22:51 25,8 18 SV021017 18/10/2017 -26,62 -48,09 07:41 42,0 18 SV0212RS 17/05/2018 -32,10 -52,03 - - 20 SV030418 17/04/2018 -28,13 -48,25 - - 20 SV030518 13/05/2018 -26,66 -48,09 04:00 43,0 14 SV031017 19/10/2017 -26,31 -48,17 08:00 43,6 17 SV050917 11/09/2017 -25,85 -47,45 05:30 58,0 19 SV051017 20/10/2017 -27,24 -48,19 20:36 46,7 20 SV060917 20/09/2017 -27,24 -48,03 01:35 69,0 20 SV070516 25/05/2016 -23,09 -43,29 17:00 44,0 28 SV070816 08/08/2016 -26,68 -48,39 00:10 37,0 20 SV070917 21/09/2017 -27,24 -48,04 20:25 44,0 19 SV080518 04/05/2018 -27,24 -48,16 06:00 57,0 14 SV080917 28/09/2017 -28,13 -48,25 00:00 60,0 20 SV081015 23/10/2015 -22,88 -41,90 18:00 40,0 20 SV100816 17/08/2016 -26,39 -48,30 20:30 26,0 20 SV120818 20/08/2018 -24,63 -46,30 04:55 54,0 17

Figura 5: Distribuição espacial dos pontos de captura de amostras de sardinha-verdadeira (n= 512) entre 2015 e 2018 no sudeste sul do Brasil.

Tabela 2: Número de estômagos de sardinha-verdadeira (Sardinella brasiliensis) analisados zooplâncton, entre 2015 e 2018. Estação/Ano 2015 2016 2017 2018 Total Geral Inverno - 60 17 45 122 Outono - 26 28 93 147 Primavera 20 - 123 39 182 Verão - - 13 48 61 Total Geral 20 86 181 225 512

Tabela 3: Número de estômagos de sardinha-verdadeira (Sardinella brasiliensis) analisados para fitoplâncton, entre 2015 e 2018. Estação/Ano 2015 2016 2017 2018 Total Geral Inverno - 31 17 26 74 Outono - 10 17 65 92 Primavera 10 - 60 30 100 Verão - - 4 30 34 Total Geral 10 41 96 151 300

3.3 Análise da Dieta

Para análise do conteúdo estomacal, se pesou as porções cardíaca e pilórica do estômago antes e depois da remoção do conteúdo de cada exemplar, sendo a diferença definida como o peso do conteúdo estomacal (Figura 6). Após a retirada do conteúdo estomacal, o mesmo foi classificado quanto ao grau de repleção estomacal (Quadro 3) e grau de digestão das presas (Quadro 4), seguindo a escala empírica, baseada em observações visuais utilizadas por Schwingel (1998) e recomendada por Hyslop (1980). O conteúdo estomacal foi filtrado por uma malha de 150 μm. Os itens maiores, usualmente zooplânctons, foram observados em microscópio estereoscópico (Optika Microscopes ITALY) e os itens menores que 150 μm, usualmente fitoplânctons, foram colocados em câmaras de sedimentação de 20 ml durante 12 horas e analisados em um microscópio de inversão (Nikon ECLIPSE TE2000-S), separando assim os organismos fitoplanctônicos e zooplanctônicos. Para ambos, as presas foram identificadas até o menor táxon possível, utilizando literatura especializada (Tomas, 1977 e Boltovskoy, 1999).

Figura 6: Processo para remoção do conteúdo estomacal. Imagem acima, representa as porções pilórica (a) e cardíaca (b) do estômago. Imagem abaixo da esquerda e centro representa abertura e retirada do conteúdo estomacal cardíaco e pilórico. Imagem da direita representa o conteúdo estomacal.

Quadro 3: Classificação do grau de repleção do conteúdo estomacal. Grau de repleção estomacal Definição 0 Vazio Vazio 1 Pouco conteúdo Abaixo de 30% de repleção 2 Metade cheio Aproximadamente 30-70% repleção 3 Cheio Aproximadamente 70-100% repleção 4 Distendido Estômago expandido

Quadro 4: Classificação do grau de digestão de presas no conteúdo estomacal. Grau de Digestão Definição 1 Muito Digerido Todo ou quase todo conteúdo digeridoo 2 Parcialmente Digerido 50% do conteúdo digerido 3 Levemente Digerido 70% do conteúdo estomacal identificável 4 Recentemente Digerido Não Digerido

3.3.1 Parâmetros de descrição da dieta

Para caracterização do espectro alimentar da sardinha-verdadeira, foram utilizados três parâmetros: frequência de ocorrência, percentagem numérica e percentagem volumétrica (Hyslop, 1980), os quais foram posteriormente combinados na forma de índice de importância relativa. A Frequência de Ocorrência (%FO) consiste na frequência relativa de ocorrência da presa, correspondendo a proporção do número de estômagos contendo determinada presa i em relação ao número total de estômagos com conteúdo examinados, dado pela equação: 퐹푂푖 %퐹푂 = × 100 푛 onde FOi é o número de estômagos contendo a presa i e n é o número total de estômagos analisados. A Porcentagem Numérica (%N) é expressa, em percentagem, pela proporção do número de indivíduos de uma determinada presa i em relação ao número total de presas dos estômagos examinados com conteúdo. Consiste na abundância relativa de cada presa na dieta, expressa pela equação:

푁푖 %푁 = × 100 ∑ 푁푖 onde Ni é o número de indivíduos da presa i e ΣNi é o somatório das presas i em todos os estômagos. A Porcentagem em Volume (%V) consiste no volume relativo de cada presa na dieta, sendo expressa em porcentagem, pela proporção do peso de uma determinada presa i em relação ao peso de todas as presas encontradas nos estômagos examinados, expressa por: 푉푖 %푉 = × 100 ∑ 푉푖 onde Vi é o volume da presa i e ΣVi é o somatório do volume das presas i em todos os estômagos. Schwingel (1998) identificou um problema encontrado na análise do conteúdo estomacal de peixes microfágicos omnívoros, no que se refere a determinação de biomassa das presas, pois a pesagem de itens individuais de presas é impraticável devido ao tamanho redizido. As recomendações de Edler (1979) e Hernroth (1983) para estudar a biomassa fitoplanctônica e zooplanctônica no trabalho de monitoramento no Mar Báltico sugeriram um método de volume individual baseado nas formas geométricas desses organismos. Ainda de acordo com os autores citados, o volume individual de espécies de fitoplâncton e zooplâncton, com uma pequena variação de tamanho, pode ser calculado usando um valor médio anual. As vantagens

17 deste método são uma medida mais precisa da biomassa das presas e que pode ser aplicada a alimentos grandes e pequenos. Em vista disso, o volume das presas foi calculado pela comparação das formas corporais destas e formas geométricas correspondentes. Assim, o presente trabalho usou valores de volume de fitoplâncton e zooplâncton determinados por Schwingel (1998) para o sudeste e sul do Brasil. De modo a determinar as presas preferenciais da dieta da sardinha-verdadeira, foram utilizados dois índices combinados: o Índice de Importância Relativa (Pinkas et al., 1971) adaptado e Índice de Importância Volumétrica (IV). O Índice de Importância Relativa (IRI) descreve a contribuição relativa das diferentes presas para a dieta, como segue: 퐼푅퐼 = %퐹푂(%푁 + %푉) Embora o método de Pinkas et al. (1971) ser muito usado para estudos de hábitos alimentares, ele é fortemente influenciado pela categoria da presa e pelos comportamentos alimentares do consumidor (Ahlbeck et al. 2012). Segundo Cortés (1997), o IRI é a melhor forma de descrição da dieta, porém, o mesmo autor argumenta que os valores de IRI podem depender muito da resolução taxonômica escolhida nas análises. Silveira et al.(2019), indica a utilização de índices “únicos” para expressar o espectro alimentar. Em vista disso, a utilização do Índice de Importância Relativa no presente neste estudo, não será baseada nos valores absolutos, mas no ordenamento hierárquico dos itens alimentares apresentados em diagrama. O diagrama de IRI foi elaborado através de uma rotina para o software MATrix LABoratory (MATLAB), onde um retângulo com eixos horizontais representam a Porcentagem numérica (%N) e porcentagem de biomassa (%V), e no eixo vertical, valores de frequência de ocorrência (FO%), representando a importância de cada presa ingerida. Os resultados do conteúdo estomacal da sardinha-verdadeira serão apresentados para as estações do ano, anos de coleta (2015-2018), diferentes regiões geográficas (Alta latitude (29ºS – 33ºS), Media latitude (25ºS – 29ºS) e Baixa latitude (21ºS – 25ºS)), distância da costa (regiões costeiras (<30m), Plataforma central ( 30 -50m) e plataforma externa (50-70m) e águas profundas (>70m)) e grupos ontogenéticos. A similaridade entre os grupos de dados organizados de forma espacial, temporal e ontogenética foi realizada através do método de Ward que segundo Hair et al (2005), consiste em um procedimento de agrupamento hierárquico no qual a medida de similaridade usada para juntar agrupamentos é calculada como a soma de quadrados entre os dois agrupamentos feita sobre todas as variáveis. Esse método tende a resultar em agrupamentos de tamanhos aproximadamente iguais devido a sua minimização de variação interna.

3.3.2 Relação das condições ambientais com intensidade alimentar

Para avaliar a relação da distribuição da produtividade primária e temperatura com a intensidade alimentar da sardinha-verdadeira, foi utilizado o Índice de Intensidade Alimentar (FI), calculado a partir da expressão proposta por Garrido et al. (2008): 푊푡푐 퐹퐼 = × 100 푊푡 − 푊푔 onde Wtc representa o peso do conteúdo estomacal, Wt o peso do organismo e Wg o peso das gônadas. Os dados de Clorofila a (CHLA) e temperatura superficial do mar (SST) foram extraídos de imagens de satélites provenientes do Ocean Biology Processing Group da NASA (Ocean Color Web), utilizando o sensor MODIS:Aqua as imagens para data de coleta das amostras foram obtidas em resolução de 4Km para média de 8 dias. O software SeaDAS, desenvolvido pela NASA, especializado no processamento, visualização, análise e garantia de qualidade dos dados de cores do oceano, foi utilizado para extração pontual dos dados de CHLA e SST, onde foram inseridos as coordenadas de coleta de amostras, para cada imagem extraída do Color Web, tanto de CHLA como SST, quando os dados de clorofila e temperatura não estavam disponíveis para um local e data de pesca específicos, foi utilizado o valor mais próximo (bloco de 4 km mais próximo). Para a análise da relação entre as condições ambientais e comportamento alimentar da Sardinella brasiliensis no sudeste e sul do Brasil, os dados de clorofila a (CHLA) e temperatura superficial do mar (SST) detectados remotamente foram agrupados em classes de: <0,5; 0,5 - 1,5; 1,5 - 2,5; 2,5 -3,5; >3,5 (mg/m³) para CHLA e <18; 18 – 20; 20 – 22; 22 – 24; 24 – 26; >26 (ºC) para SST. A análise de correlação entre os dados foi realizada através do coeficiente de Spearman utilizando o programa Paleontological Statistics (PAST). A classificação dos valores de coeficiente encontrados em Spearman foi considerada como correlação significativa valores de p<0,05.

3.4 Análise de Microplástico

A metodologia para análise de microplástico no conteúdo estomacal foi estabelecida através de um levantamento de protocolos otimizados para digerir biota ou material biogênico para isolar microplásticos realizado por Lusher et al. (2017), adotando a que melhor se adequava ao estudo.

A partir da metodologia de Rochman et al. (2015) e Foekema et al. (2013), se optou pela digestão química do tecido mole, utilizando uma base de hidróxido de potássio (KOH), devido ao fato de ser a solução mais eficaz na degradação do material biológico sem danificar as características dos microplásticos, seguida de filtração e análise estereoscópica. Para evitar e/ou minimizar qualquer tipo de contaminação, todos os materiais laboratoriais utilizados eram de vidro ou metal. Além disso, foi mantido um controle sobre a exposição de pessoas e materiais no momento de amostragem. Em adição, se optou pela utilização de amostras em branco (controles) em cada remessa de amostra analisada. A solução (KOH) foi preparada em condições limpas de laboratório, onde 100 g hidróxido de potássio foram dissolvidas em 1000 mL de água destilada, resultando em uma solução 10%. Após a preparação, a solução foi mantida em um frasco de vidro opaco, em estufa, para evitar uma possível degradação. A análise de microplástico no conteúdo estomacal foi realizada em 216 estômagos, pertencentes à 23 amostras (Tabela 4). Cada frasco de conteúdo estomacal foi preenchido com solução KOH 10% a uma proporção de 1:3. Para os controles, cada frasco continha 1 mL de água destilada e 3 mL de KOH 10%. Os frascos foram dispostos em uma bandeja protegida por papel alumínio e papel Kraft e cobertos com os mesmos. Após isso a bandeja foi colocada na incubadora a 40°C, onde os frascos eram agitados duas vezes por dia para ajudar na dissolução da matéria orgânica. Essa etapa foi repetida até que a digestão completa pudesse ser observada ou a maior parte do conteúdo estomacal digerida. A filtração da solução digerida foi realizada em filtros de Membrana de Nitrato de Celulose Lisa 5,00 um 47mm, água destilada foi adicionada para melhorar o desempenho da filtração. Após a filtragem os filtros foram armazenados em placas de Petri e secos em estufa a 40ºC por 24h. Os filtros foram observados sob um microscópio estereoscópico (Optika Microscopes ITALY). Os microplásticos foram analisados e divididos por tipo (fibras e fragmentos). Amostras em branco também foram consideradas durante os procedimentos de filtragem e as etapas de observação dos filtros para detectar qualquer contaminação por fibras transportadas pelo ar, onde as fibras observadas nessas amostras foram desconsideradas nas análises dos frascos de mesma remessa.

Tabela 4: Amostras de sardinha-verdadeira utilizadas para a análise microplástico, incluindo código de amostra, data de coleta, localização, profundidade de local de captura (m) e tamanho da amostra (N). Amostra Data Latiude (°S) Longitude (°W) Hora do Lance Profundidade (m) N SV010217 22/02/2017 - - - - 8 SV010218 21/02/2018 -29,25 -49,42 01:10 27,9 10 SV010317 01/03/2017 -27,32 -48,23 06:30 20,0 10 SV010816 02/08/2016 -26,54 -48,27 03:40 36,0 10 SV010818 14/08/2018 -23,30 -44,28 21:15 40,0 9 SV010918 08/09/2018 -26,77 -46,32 19:25 52,0 9 SV020418 30/04/2018 - - - - 8 SV021017 18/10/2017 -26,62 -48,09 07:41 42,0 10 SV0212RS 01/12/2018 -32,10 -52,03 - - 8 SV030418 17/04/2018 -28,13 -48,25 - - 8 SV030518 17/04/2018 -28,13 -48,25 - - 10 SV031017 19/10/2017 -26,31 -48,17 08:00 43,6 8 SV050917 11/09/2017 -25,85 -47,45 05:30 58,0 8 SV051017 20/10/2017 -27,24 -48,19 20:36 46,7 8 SV060917 20/09/2017 -27,23 -48,03 01:35 69,0 10 SV070516 25/05/2016 -23,09 -43,29 17:00 44,0 9 SV070816 08/08/2016 -26,67 -48,39 00:10 37,0 19 SV070917 21/09/2017 -27,24 -48,04 20:25 74,0 10 SV080518 04/05/2018 -27,24 -48,16 06:00 57,0 10 SV080917 28/09/2017 -28,13 -48,25 00:00 60,0 10 SV081015 23/10/2015 -22,88 -41,90 18:00 40,0 7 SV100816 17/08/2016 -26,39 -48,30 20:30 26,0 10 SV120818 20/08/2018 -24,62 -46,30 04:55 54,0 7

A análise da presença de microplástico no conteúdo estomacal foi realizada pela quantificação dos mesmos. Através do software Paleontological Statistics (PAST) foi realizado a correlação de Spearman entre a presença de microplástico e a distância da costa, profundidade de captura, temperatura superficial do mar, concentração de clorofila-a e fator condição, que corresponde a relação entre peso e comprimento do indivíduo.

4. RESULTADOS E DISCUSSÃO

A análise do conteúdo estomacal abrangeu 512 exemplares de sardinha-verdadeira coletados entre 2015 e 2018 no sudeste e sul do Brasil. Os indivíduos analisados apresentaram maior frequência de comprimento total entre 20 e 22 cm e peso entre 50 e 100 g (Figura 7). Essa distribuição normal das amostras analisadas exprime o comportamento da pesca industrial de cerco, de onde foram obtidas as amostras para o presente estudo, bem como uma possível segregação por tamanho na composição dos cardumes.

Figura 7: Relação entre peso e comprimento das amostras de sardinha-verdadeira entre 2015 e 2018. Abaixo do eixo x apresenta a frequência de ocorrência para classes de tamanho. Ao lado do eixo y, frequência de ocorrência para o peso das amostras.

4.1. Análise do Grau de Repleção e Estomacal e Digestão de Presas

A análise de repleção estomacal revelou que a maior porcentagem de estômagos distendidos foi observada para exemplares de sardinha-verdadeira no período noturno entre 21:00 e 00:00 (41%) e no matutino entre 06:00 e 09:00 (37%) (Figura 8a). A maior porcentagem de estômagos com pouco conteúdo estomacal foi observada entre 15:00 e 16:00 (69%). Não foi identificado nenhum estômago classificado como vazio, e não foram obtidas amostras durante 09:00 e 15:00, devido à dinâmica da pescaria.

O grau de digestão da presa indicou maior porcentagem de organismos recentemente digeridos nos mesmos períodos onde foi observado maior número de estômagos distendidos, 21:00 e 00:00 (3%) e 06:00 e 09:00 (6%), logo anterior a esses períodos um maior pico de grau de digestão muito digerido, entre 15:00 e 18:00 (90%) e 03:00 e 06:00 (77%) (Figura 8b). Os resultados indicam o comportamento alimentar da sardinha-verdadeira ao longo do dia, sugerindo maior intensidade na alimentação nas primeiras horas da noite (18-24h) quando a espécie migrou para a superfície. Durante a madrugada, reduz a atividade alimentar e antes de migrar para meia-água (06-09h) nas primeiras horas do dia, quando volta a se alimentar com mais intensidade. Esse comportamento migratório é retratado por Saccardo e Rossi- Wongtchowski et al. (1991), que indica que os cardumes de sardinha-verdadeira realizam migrações verticais diárias, deslocando-se para a superfície durante a noite, e permanecendo mais próximo ao fundo durante o dia, onde o posicionamento dos cardumes é limitado pela intersecção da termoclina com o fundo. A captura da sardinha por embarcações de cerco ocorre preferencialmente à noite, após o deslocamento dos cardumes para a superfície (Cergole e Dias- Neto, 2011).

Figura 8: Grau de repleção estomacal (a) e digestão das presas (b) da sardinha-verdadeira (n= 512) capturada no sudeste e sul do Brasil, por horário de coleta.

4.2 Análise do Espectro Alimentar

4.2.1 Composição alimentar

Um total de 80 taxa foram identificados no conteúdo de 512 estômagos de Sardinella brasiliensis sendo 38 taxa pertencentes ao fitoplâncton e 42 taxa referentes ao zooplâncton (Quadro 5 e 6). O número total de itens alimentares identificados para a fração zooplanctônica foi de 27.357 para 512 estômagos analisados e 80.483 itens alimentares identificados para fração fitoplanctônica para 300 estômagos analisados (Figura 9). Na investigação da dieta da sardinha também foram encontrados parasitas, sendo que esses estiveram presentes em 80% dos estômagos analisados, com um total de 13.812 parasitas, não sendo os mesmos computados como item alimentar.

Quadro 5: Taxa de fitoplâncton encontrados no conteúdo estomacal da sardinha-verdadeira no sudeste e sul do Brasil entre 2015 e 2018.

Divisão: Chrysophyta Ordem Lithodesmiales Classe Bacillariophyceaea (Diatomae) Fam. Lithodesmiaceae Centrales (Centricae) (indet.) Ditylum brightwellii (T.West) Fam. Coscinodiscaeae Grunow, 1885 Coscinodiscus spp. C.G. Pennales (Pennatae) (indet.) Ehrenberg, 1839 Fam. Fragilariaceae Fam. Skeletonemataceae Thalassionema spp. A. Grunow Skeletonema spp. R.K. Greville, ex C. Mereschkowsky, 1902 1865 Fam. Achnanthineae Fam. Thalassiosiraceae Cocconeis sp. C.G. Ehrenberg, Thalassiosira spp. P.T. Cleve, 1837 1873 emend. Hasle, 1973 Ordem Rhaphoneidales Fam. Melosiraceae Fam. Asterionellopsidaceae Melosira sp. C.A. Agardh, 1824 Asterionellopsis glacialis Fam. Actinodiscaea (Castracane) Round, 1990 Actinoptychus sp. C.G. Fam. Naviculaceae Ehrenberg, 1843 Navicula sp. J.B.M. Bory de Fam. Biddulphiaceae Saint-Vincent, 1822 Triceratium spp. C.G. Navicula transitans Cleve, 1883 Ehrenberg, 1839 Fam. Cymbellaceae Fam. Rhizosoleniaceae Amphora sp. C.G. Ehrenberg ex Rhizosolenia sp. T. Brightwell, F.T. Kützing, 1844 1858 Fam. Bacillariaceae Fam. Paraliaceae Bacillaria sp. J.F. Gmelin, 1788 Paralia sulcata (Ehrenberg) Nitzschia spp. A.H. Hassall, 1845 Cleve, 1873 Fam. Pleurosigmataceae Fam. Triceratiaceae Pleurosigma spp. W. Smith, 1852 Odontella sinensis (Greville) Gyrosigma spp. A.H. Hassall, Grunow, 1884 1845

*Continuação Quadro 5 Filo: Cyanobacteria Classe Cyanophyceae Classe Dictyochophyceae Ordem Oscillatoriales Ordem Dictyochales Fam. Oscillatoriaceae Fam. Dictyochaceae Oscillatoria sp. Vaucher ex Dictyocha fíbula Ehrenberg, 1839 Gomont, 1892 Classe Mediophyceae Ordem Chaetocerotales Fam. Chaetocerotaceae Ovos (indet.) Bacteriastrum sp. G. Shadbolt, 1854 (indet.) - indicam organismos que foram identificados apenas até o maior grupo Divisão: Pyrrhophyta (Dinoflagellata) taxonômico Classe Desmophyceae Fam. Prorocentraceae Prorocentrum lima (Ehrenberg) F.Stein, 1878 Prorocentrum micans Ehrenberg, 1834 Prorocentrum gracile F.Schütt, 1895 Classe Dinophyceae Fam. Gymnodiniaceae Gymnodinium sp. F. Stein, 1878 Fam. Noctilucaceae Noctiluca sp. Suriray, 1836 Fam. Glenodiniopsidaceae Pyrophacus sp. Stein, 1883 Fam. Peridiniaceae Protoperidinium spp. Bergh, 1881 Fam. Ceratiaceae Ceratium spp. F.Schrank, 1793 Fam. Dinophysaceae Ornithocercus magnificus Stein, 1883 Dinophysis caudata Saville-Kent, 1881 Dinophysis sp. Ehrenberg, 1839 Fam. Oxyphysaceae Phalacroma rotundatun (Claparéde & Lachmann) Kofoid & J.R.Michener, 1911

Quadro 6: Taxa de zooplâncton encontrados no conteúdo estomacal da sardinha-verdadeira no sudeste e sul do Brasil.

Filo: Ciliophora Fam. Candaciidae Subclasse Choreotrichia Candacia curta (Dana, 1849) Ordem Tintinnida Candacia armata Boeck, 1872 Fam. Codonellidae Candacia sp. Dana, 1846 Tintinnopsis spp. Stein, 1867 Fam. Acartiidae Tintinnopsis campanula Ehrenberg, Arcatia sp. Dana, 1846 1840 Fam. Pontellidae Fam. Ptychocylidae Labidocera sp. Lubbock, 1853 Favella sp. Jörgensen, 1924 Fam. Aetideidae Gaetanus sp. Giesbrecht, 1888 Filo: Mollusca Subordem Harpacticoida Classe Gastropoda Fam. Tachidiidae Ordem Pteropoda Euterpina sp Norman, 1903. Fam. Limacinidae Subordem Cyclopoida Limacina sp. Bosc, 1817 Fam Sapphirinidae Fam. Cliidae Sapphinina sp. Thompson J., 1829 Clio pyramidata Linnaeus, 1767 Fam. Oncaeidae Subordem Gymnosomata Oncaea curta Sars G.O., 1916 Oncaea media Giesbrecht, 1891 Filo: Arthropoda Oncaea venusta Philippi, 1843 Subfilo Cruatacea Oncaea sp. Philippi, 1843 Classe Branchiopoda Fam. Corycaeus Ordem Cladocera Corycaeus sp. Dana, 1845 Fam. Polyphemoidea Fam. Oithonidae Podon sp. Lilljeborg, 1853 Oithona sp. Baird, 1843 Classe Hexanauplia Subclasse Cirripedia Subordem: Harpacticoida Classe Malacostraca Fam. Ectinosomidae Ordem Euphausiacea (indet.) Microsetella rosea (Dana, 1847) Ordem Mysidacea (indet.) Microsetella norvegica (Boeck, Ordem: Amphipoda 1865) Subordem: Hyperiidea Fam. Miracidae Fam. Hyperiidae (indet.) Macrosetella gracilis (Dana, 1846) Lestrigonus sp. H. Milne Edwards, 1830 Filo: Chordata Themisto gaudichaudii Guérin, 1825 Subfilo: Tunicata Ordem: Decapoda Classe Appendicularia (indet.) zoea (indet.) Ordem: Copepoda (indet.) ovos (indet.) (indet.) - indicam organismos que foram Subordem: Calanoida (indet.) identificados apenas até o maior grupo Fam. Eucalanidae taxonômico Paracalanus parvus (Claus, 1863) Eucalanus sp. Dana, 1852 Fam. Temoridae Temora stylifera (Dana, 1849) Temora turbinata (Dana, 1849) Fam. Centropagidae Centropages sp. Krøyer, 1849 Fam. Lucicutiidae Lucicutia sp. Giesbrecht, 1898

Figura 9: Exemplares de organismos zooplanctônicos encontrados no conteúdo estomacal de amostras de sardinha-verdadeira para o sudeste e sul do Brasil.

Na composição geral da dieta da sardinha-verdadeira, a fração fitoplanctônica representou 2% do volume total ingerido enquanto a zooplanctônica 98%. A ingestão de fitoplâncton pode ocorrer de forma involuntária pela espécie, devido ao carácter filtrador da mesma. Ao ingerir o principal item alimentar, zooplâncton, os itens fitoplanctônicos são ingeridos, mas não são os responsáveis pela composição do peso de S. brasiliensis no sudeste e sul do Brasil. Em relação ao fitoplâncton, o principal item alimentar da sardinha-verdadeira foi Coscinodiscus sp., sendo sua fração pequena (<150μm) o item mais representativo numericamente (47%) e sua fração grande (>150μm), o mais representativo volumetricamente (96%). Espécies como Protoperidinium spp., Bacillaria sp., Centrales, Pennales e Thalassiosira sp. tiveram destaque na presença numérica dos itens (Tabela 5 e 6).

Tabela 5: Porcentagem Numérica (%N), Porcentagem Volumétrica (%V), Porcentagem de Ocorrência (%O), IRI e %IRI para as presas da porção fitoplanctônica da dieta da Sardinella brasiliensis referente a 512 amostras coletadas entre 2015 e 2018 no sudeste e sul do Brasil.

Família Espécie %N %V FO IRI %IRI Centrales não identificados 4,62 0,21 33,67 162,53 1,24 Pennales não identificados 2,06 0,01 47,33 97,98 0,75 Coscinodiscus spp. (grd.) 14,31 95,85 66,67 7343,64 56,23 Coscinodiscaeae Coscinodiscus spp. (peq.) 46,83 2,28 86,00 4223,20 32,34 Skeletonemataceae Skeletonema spp. 0,06 0,00 1,00 0,06 0,00 Thalassiosiraceae Thalassiosira spp. 2,41 0,01 38,00 91,83 0,70 Melosiraceae Melosira sp. 0,02 0,00 0,33 0,01 0,00 Actinodiscaea Actinoptychus sp. 0,07 0,00 1,67 0,13 0,00 Biddulphiaceae Triceratium spp 0,42 0,26 13,33 9,09 0,07 Rhizosoleniaceae Rhizosolenia sp. 0,18 0,05 5,33 1,25 0,01 Paraliaceae Paralia sulcata 4,07 0,19 18,67 79,35 0,61 Triceratiaceae Odontella sinensis 0,25 0,19 6,33 2,82 0,02 Lithodesmiaceae Ditylum brightwellii 0,06 0,01 2,00 0,14 0,00 Fragilariaceae Thalassionema 0,11 0,00 2,00 0,22 0,00 Achnanthineae Cocconeis sp. 0,28 0,04 9,33 2,99 0,02 Asterionellopsidaceae Asterionellopsis glacialis 0,04 0,00 0,67 0,03 0,00 Navicula sp. 0,69 0,01 17,33 12,00 0,09 Naviculaceae Navicula transitans 0,01 0,00 0,33 0,00 0,00

Cymbellaceae Amphora sp. 0,09 0,01 3,67 0,35 0,00 Bacillaria sp. 7,31 0,04 34,33 252,36 1,93 Bacillariaceae Nitzschia spp. 0,22 0,00 3,67 0,81 0,01 Pleurosigma spp. 0,10 0,01 2,67 0,30 0,00 Pleurosigmataceae Gyrosigma spp. 0,07 0,00 2,67 0,19 0,00 Dictyochaceae Dictyocha fíbula 0,05 0,00 3,00 0,17 0,00 Chaetocerotaceae Bacteriastrum sp. 0,02 0,00 0,33 0,01 0,00 Prorocentrum lima 1,99 0,04 34,00 68,90 0,53 Prorocentraceae Prorocentrum micans 2,34 0,05 38,33 91,27 0,70 Prorocentrum gracile 1,18 0,02 16,00 19,29 0,15 Gymnodiniaceae Gymnodinium sp 0,26 0,01 7,67 2,03 0,02 Noctilucaceae Noctiluca sp 0,03 0,01 1,67 0,06 0,00 Glenodiniopsidaceae Pyrophacus sp. 0,07 0,01 1,33 0,11 0,00 Peridiniaceae Protoperidinium spp. 6,56 0,41 75,00 522,12 4,00 Ceratiaceae Ceratium spp. 2,10 0,21 28,67 66,20 0,51

Ornithocercus magnificus 0,15 0,02 7,00 1,15 0,01

Dinophysaceae Dinophysis caudata 0,29 0,02 4,33 1,35 0,01 Dinophysis sp 0,36 0,02 13,33 5,07 0,04 Oxyphysaceae Phalacroma rotundatun 0,03 0,00 1,00 0,03 0,00 Oscillatoriaceae Oscillatoria sp. 0,31 0,01 2,33 0,76 0,01

Os seis itens alimentares fitoplanctônicos apresentados no diagrama IRI representam 98% da importância relativa dos organismos identificados e correspondente a 99% do volume total de itens alimentares fitoplanctônicos (Figura 10). Os principais itens alimentares encontrados no estomago da sardinha-verdadeira foram pertencentes à família Coscinodiscaeae encontrados em 86% dos estômagos analisados, seguido pela família Peridiniaceae, representados principalmente por Protoperidinium spp., que estiveram presentes em 75% dos estômagos, mas devido ao seu volume reduzido não são representativos em relação a importância volumétrica.

Figura 10: Diagrama de IRI representando os principais itens fitoplanctônicos encontrados no estômago da Sardinella brasiliensis no sudeste sul do Brasil.

Em relação à fração zooplantônica na dieta da sardinha-verdadeira, o taxa Copepoda foi destaque na alimentação para todo período amostrado, sendo constituído basicamente de espécies da subordem Calanoida. Copépodos não identificados foram o principal item alimentar, com uma porcentagem volumétrica de 61%. Euphausiáceos, misidáceos, decápodas e cirripédios foram presas ocasionais na dieta da sardinha-verdadeira. O Índice de Importância Relativa (IRI) indica os principais itens zooplantônicos identificados no conteúdo estomacal da sardinha-verdadeira, onde os seis principais itens correspondem a 96% da importância relativa e 87% da importância volumétrica (Figura 11). Os copépodos não identificados foram encontrados em todos os estômagos analisados, apresentando também o maior valor de porcentagem numérica dos itens alimentares.

Tabela 6: Porcentagem Numérica (%N), Porcentagem Volumétrica (%V), Porcentagem de Ocorrência (%O), IRI e %IRI para as presas da porção zooplanctônica da dieta da Sardinella brasiliensis referente a 512 amostras coletadas entre 2015 e 2018 no sudeste e sul do Brasil. Ordem Familia Espécie %N %V FO IRI %IRI Tintinnopsis spp. 0,63 0,00 5,08 3,20 0,02 Codonellidae Tintinnida Tintinnopsis campanula 0,09 0,00 0,98 0,09 0,00 Ptychocylidae Favella sp. 0,08 0,00 0,78 0,06 0,00 Limacinidae Limcina sp. 0,01 0,01 0,39 0,01 0,00 Pteropoda Cliidae Clio pyramidata 0,00 0,00 0,20 0,00 0,00 Gymnossomata não identificado 0,02 0,00 0,98 0,02 0,00 Polyphemoidea Podon sp. 0,05 0,02 2,73 0,18 0,00 Cladocera Cirripedia não identificado 0,33 0,05 7,62 2,89 0,02 Euphausiacea não identificados 0,30 0,21 8,59 4,39 0,03 Mysidacea não identificados 0,23 0,16 8,59 3,33 0,02 não identificado 1,74 3,08 43,16 207,99 1,55 Amphipoda Hyperiidae Lestrigonus sp. 0,37 4,85 11,33 59,14 0,44 Themisto gaudichaudii 0,03 0,42 0,98 0,44 0,00 Decapoda zoea não identificado 0,03 0,05 1,76 0,15 0,00 Paracalanus parvus 0,26 0,02 9,77 2,68 0,02 Eucalanidae Eucalanus sp. 0,01 0,01 0,39 0,01 0,00 Temora stylifera 3,43 4,21 39,06 298,20 2,22 Copepoda Temoridae Temora turbinata 3,24 0,00 24,22 78,44 0,58 Centropagidae Centropages sp 0,28 0,13 8,40 3,45 0,03 Lucicutiidae Lucicutia sp. 0,13 0,07 3,32 0,65 0,00

Candacia curta 1,62 2,33 20,51 81,09 0,60 Candaciidae Candacia armatta 0,02 0,04 0,98 0,05 0,00 Candacia sp. 0,80 1,59 11,91 28,45 0,21 Acartiidae Acatia sp. 0,54 1,20 16,99 29,51 0,22 Pontellidae Labidocera sp. 0,04 0,09 1,17 0,16 0,00 Aetideidae Gaetanus sp. 0,16 0,02 4,88 0,89 0,01 Calanoida não identificados 6,68 10,63 53,91 933,20 6,94 Tachidiidae Euterpina sp 0,03 0,00 1,17 0,03 0,00 Sapphirinidae Sapphinina sp. 0,06 0,73 1,76 1,39 0,01 Oncaea curta 1,71 0,04 23,83 41,71 0,31 Oncaea media 8,61 0,79 50,00 470,39 3,50 Oncaeidae Oncaea venusta 0,23 0,03 6,25 1,61 0,01 Oncaea sp 12,92 1,00 42,97 598,29 4,45 Corycaeus Corycaeus sp. 0,08 0,01 3,32 0,28 0,00 Oithonidae Oithona sp. 0,03 0,00 0,98 0,03 0,00 Microsetella rosea 0,41 0,01 7,23 3,10 0,02 Ectionosomidae Microsetella novergica 3,13 0,05 49,22 156,30 1,16 Miracidae Macrosetella gracilis 0,01 0,00 0,59 0,01 0,00 não identificados 38,14 60,67 100,00 9880,71 73,50 ovos 1,65 0,04 9,96 16,92 0,13 Appendicularia não identificado 0,06 0,00 2,73 0,17 0,00 Grandes 1,92 5,64 26,37 199,49 1,48 Ovos não identificados Pequenos 9,88 1,81 28,52 333,38 2,48

Figura 11: Diagrama de IRI representando os principais itens zooplanctônicos zooplâncton encontrados no estômago da Sardinella brasiliensis no sudeste sul do Brasil.

Em termos de composição qualitativa os resultados encontrados no presente estudo, condiz com os estudos realizados no Brasil por Kurtz (1999), Schneider e Schwingel (1999), Kurtz e Matsuura (2001) e Goitein (1983). Quando analisamos quantativamente a dieta, esses autores qualificam a Sardinella brasiliensis como omnívora, considerando organismos zooplanctônicos e fitoplanctônicos como principais itens alimentares. Entretanto, uma análise baseada na importância volumétrica dos itens alimentares coloca a espécie como um organismo zooplanctófago. Este fato evidencia que estudos do espectro alimentar sustentados apenas em dados de frequência de ocorrência e importância numérica das presas pode oferecer interpretações errôneas do espectro alimentar de pequenos peixes pelágicos planctôfagos. Mesmo o trabalho de Schneider e Schwingel (1999), que considera aspectos da biomassa das presas, foi preliminar, baseado em um número amostral pequeno (n= 98), dificultando interpretações quando a posição trófica da sardinha-verdadeira.

4.2.2 Variação temporal e espacial do espectro alimentar

Copepoda foi o item alimentar predominante em todas as estações do ano para a sardinha-verdadeira. A porcentagem volumétrica de copépodos compreendeu 86% do espectro alimentar para a primavera, 81% na estação de outono, 80% no verão e 71% no inverno (Figura 12). O segundo item alimentar volumetricamente mais representativo foram os ovos, apresentando entre 5% durante a primavera até 15% da porcentagem volumétrica durante inverno. Os anfípodas apresentaram uma porcentagem volumétrica baixa de 1,72% no verão, mas se manteve constante nas outras estações atingindo 10% da porcentagem volumétrica dos itens alimentares identificados na estação de inverno. O grupo fitoplanctônico, mesmo sendo importante numericamente, sua importância volumetria no espectro alimentar variou entre 0,45 na primavera e 7,33% no verão. Itens alimentares como Mollusca, Decapoda, Cladocera, Ciliophora, Euphausiacea, Mysidacea e Tunicata representaram menos que 1% em todas as estações.

Figura 12: Variação da Porcentagem Volumétrica dos grupos alimentares dominantes na dieta da Sardinella brasiliensis para as estações meteorológicas (Verão, Outono, Inverno e Primavera).

Para verificar similaridades entre as estações do ano foi feita uma análise de Cluster baseada nos valores da porcentagem volumétrica dos itens alimentares. As estações do ano resultaram em dois grupos de espectro alimentar similar, onde o conteúdo alimentar para inverno e outono (G1) foram similares e distintos da verão e primavera (G2) (Figura 13). Os principais itens fitoplanctônicos identificados foram Coscinodiscus sp., sendo o tamanho maior que 150 μm, mais representativo em termos volumétricos, e menor que 150 μm o item mais

34 representativo em termos numéricos para todas as estações do ano (Figura 14). Os principais itens alimentares para G1 foram copépodos não identificados e calanoides não identificados, representando aproximadamente 50% do volume total (Figura 15). Temora tubinata mostraram valor mais representativo volumetricamente para o G1, 8% no inverno e 6% no outono (Figura 15b e c), enquanto esse valor no G2 representa 1,7% e 0,6% dos volumes de presa para primavera e verão (Figura 15a e d), respectivamente. Para o G2, o gênero Temora foi representado por duas espécies, onde Temora stylifera apresenta dominância em relação a Temora tubinata, padrão inverso ao observado para o G1.

G1 G2

Figura 13: Análise de similaridade da dieta da Sardinella brasiliensis em diferentes estações do ano, baseado na porcentagem volumétrica dos itens alimentares, para a costa sudeste sul do Brasil.

35 a) Verão b) Outono

c) Inverno d) Primavera

Figura 14: Diagrama de IRI representando os principais itens fitoplanctônicos identificados durante Verão (a), Outono (b), Inverno (c) e Primavera (d) no estômago da Sardinella brasiliensis (n=300) no sudeste sul do Brasil.

a) Verão b) Outono a. V e r ã o

c) Inverno d) Primavera

Figura 15: Diagrama de IRI para os principais itens zooplanctônicos identificados durante Verão (a), Outono (b), Inverno (c) e Primavera (d) no conteúdo estomacal da Sardinella brasiliensis (n=512) no sudeste sul do Brasil.

A alimentação da sardinha-verdadeira também foi comparada entre os anos de 2015, 2016, 2017 e 2018. No ano de 2015 foram analisados apenas 20 estômagos, correspondendo a uma amostra, o que pode explicar a baixa variação de itens alimentares encontrados, onde os copépodos representaram 93% da porcentagem volumétrica (Figura 16). Para 2016, 2017 e 2018, copépodos representaram 70%, 81% e 81% da importância volumétrica, respectivamente. Os anfípodas foram mais representativos em 2016, alcançando 16% do volume. A fração fitoplanctônica para os anos de 2015 e 2017 apresentou representação volumétrica abaixo de 1%, nos anos de 2016 e 2018 o volume do fitoplâncton correspondeu a 3,6% e 3,2%, respectivamente. Coscinodiscus sp. foram os principais representantes numéricos da fração fitoplanctônica, exceto no ano de 2015, onde a espécie mais representativa foi Protoperidinium spp. (Figura 17a). No ano de 2015 foram identificados exemplares de Temora Stylifera em todos os estômagos analisados (n=20), enquanto o gênero Oncaea foi numericamente importante em todos os anos (Figura 18 a,b,c,d).

Figura 16: Variação da Porcentagem Volumétrica dos grupos alimentares dominantes na dieta da Sardinella brasiliensis entre 2015 e 2018.

38 a) 2015 b) 2016

c) 2017 d) 2018

Figura 17: Diagrama de IRI para os principais itens fitoplanctônicos identificados durante 2015 (a), 2016 (b), 2017 (c) e 2018 (d) na alimentação da Sardinella brasiliensis (n=300) no sudeste sul do Brasil.

a) 2015 b) 2016

c) 2017 d) 2018

Figura 18: Diagrama de IRI para os principais itens zooplanctônicos identificados durante 2015 (a), 2016 (b), 2017 (c) e 2018 (d) na alimentação da Sardinella brasiliensis (n=512) no sudeste sul do Brasil

O espetro alimentar da Sardinella brasiliensis se mostrou constante para as três regiões geográficas analisadas, sendo o taxa Copepoda responsável por mais de 80% da importância volumétrica dos itens alimentares (Figura 19). Nas baixas latitudes (21ºS-25ºS), a porcentagem da fração fitoplanctônica decresce, representando somente 0,23% dos itens alimentares, enquanto para altas latitudes (29ºS-22ºS) esse valor representa 6,26% do espectro alimentar volumétrico. Os anfípodas apresentaram uma porcentagem volumétrica de itens alimentares de 11% em latitudes médias (25º-29º), sendo o segundo grupo mais representativo para região. Os ovos menores que 150μm foram mais importantes para o espectro alimentar da Sardinella brasiliensis em latitudes baixas, sendo o segundo item alimentar em ordem de importância, encontrado em 62% dos estômagos analisados (Apêndice 1). O gênero Temora sp. é mais importantes em baixas latitudes, sendo as espécies Temora stylifera e Temora turbinata um dos seis principais itens alimentares da sardinha-verdadeira. As regiões com médias e altas latitude apresentam principais itens alimentares similares (Apêndices 2 e 3, respectivamente) Essas diferenças dos itens alimentares nas diferentes regiões geográficas, dando ênfase para os organismos de maior importância citados acima e menor importância (fitoplâncton) na baixa latitude é observada no agrupamento de cluster, indicando dois nichos alimentares diferentes (Figura 20). Os principais itens alimentares fitoplanctônicos são similares para todas regiões geográficas, sendo a porcentagem volumétrica de Coscinodiscus sp. (>150μm), menor em baixas latitudes, representando 73% do volume total de itens fitoplanctônico, enquanto em média e alta latitudes representam 95 e 97% da importância volumétrica, respectivamente (Apêndices 4, 5 e 6). Faccin (2019) mostra que a sardinha-verdadeira apresenta comportamento distinto no sudeste e sul do Brasil, frente às condições ambientais. Esse fato pode resultar em diferenças na alimentação nestas duas regiões, 21ºS-25ºS e 25º-33ºS, respectivamente. Entretanto, em geral, os resultados do presente trabalho não identificaram diferenças marcantes no espectro alimentar entre essas duas áreas geográficas onde a sardinha-verdadeira se distribui.

Figura 19: Variação da Porcentagem Volumétrica dos grupos alimentares dominantes na dieta da Sardinella brasiliensis para as três regiões geográficas (Latitude Alta (29-33ºS), Média (25-29°S) e Baixa (21-25°S)).

Figura 20: Análise de similaridade da dieta da Sardinella brasiliensis em três regiões geográficas geográficas (Latitude Alta (29-33ºS), Média (25-29°S) e Baixa (21-25°S)), baseado na porcentagem volumétrica dos itens alimentares, para a costa sudeste sul do Brasil.

Em relação a distância da costa, o principal grupo alimentar da Sardinella brasiliensis identificado, para diferenças distâncias, permanecem os copépodos, se mantendo relativamente constantes em diferentes estratos de profundidade (Figura 21). Os anfípodas apresentaram uma porcentagem volumétrica mais importante em plataforma externa, representando até 14% da

42 importância volumétrica de itens alimentares em profundidades acima de 70 metros, enquanto os ovos foram menos representativos nessa região (1,4%). Nas regiões costeiras, o fitoplâncton apresentou uma importância volumétrica maior que nas demais, representando 4% do volume total de itens alimentares. A análise de Cluster, considerando 4 estratos de profundidade associados as distâncias da costa, revela que as águas profundas (acima de 70 metros) apresentam uma composição alimentar distinta (Figura 22). Esse resultado pode estar associado a redução da participação do fitoplâncton e ovos na dieta da sardinha-verdadeira em águas mais afastadas da costa. Em adição, ítens alimentares como Macrosetella gracilis, Eucalanus sp., Limacina sp., Gymnosomata, Podon sp., Gymnodinium sp., Gyrosigma spp. não foram identificados no conteúdo estomacal para plataforma externa e águas profundas, mas aparecem no espectro alimentar para os organismos capturados em regiões costeiras e plataforma central. Maiores informações podem ser observadas nos Apêndices 7 à 14.

Figura 21: Porcentagem volumétrica dos grupos de itens alimentares encontrados no espectro alimentar da Sardinella brasiliensis em relação à distância da costa i.e regiões costeiras (<30m), Plataforma central ( 30 -50m) e plataforma externa (50-70m) e águas profundas (>70m).

Figura 22: Análise de similaridade da dieta da Sardinella brasiliensis em diferentes distâncias da costa, i.e. regiões costeiras (<30m), plataforma central (30 -50m), plataforma externa (50-70m) e águas profundas (>70m), baseado na porcentagem volumétrica dos itens alimentares, para a costa sudeste sul do Brasil.

Durante a primavera, a sardinha-verdadeira demonstrou seletividade de itens alimentares, sendo os copépodos dominantes na dieta, considerando a participação volumétrica. Esse comportamento também foi observado por Stergiou e Karpouzi (2002) para Engraulis encrasicolus. Neste período, altas taxas de produtividade primária, com aumento de clorofila a, provocam o aumento dos organismos fitoplanctônicos (Figueiredo et al, 2002) e, consequentemente, do zooplâncton herbívoro (copépodos calanoidas). O comportamento alimentar sazonal observado no presente estudo, corrobora estudos pretéritos que observaram uma variação sazonal na alimentação da sardinha-verdadeira (Goitein, 1983; Kurtz, 1999; Schneider e Schwingel; 1999 e Kurtz e Matsuura, 2001), apesar da maioria dos estudo não contemplar a biomassa das presas nas análises. A diferença no espectro alimentar da sardinha-verdadeira para o ano de 2016, pode ter sido influenciado pelo fenômeno de El Niño, ocorrido em 2015 (Faccin, 2019). Este fenômeno, produz um desequilíbrio no ecossistema marinho no sudeste e sul do Brasil, fazendo com que seus efeitos impactem, em primeira instância, a produção primária (Rojas de Mendiola et al., 1984), alterando assim a composição fito e zooplanctônica encontrada nos locais de captura da Sardinella brasiliensis. A composição do espectro alimentar, não apresentou grandes variações referentes as latitudes analisadas, entretanto, latitudes menores e maiores que 25ºS mostraram

44 dissimilaridade. Esse resultado pode estar associado a elevada importância volumétrica fitoplanctônico nas altas latitude (6,26%), principalmente pela análise de amostras obtidas próximas a desembocadura da Lagoa dos Patos (32ºS). A disponibilidade de alimento é geralmente associada a processos de enriquecimento, representados em zonas costeiras por ressurgências e aportes alóctones (Bakun, 1996). Tais processos promovem o desenvolvimento, em curta escala de tempo, de comunidades fito e zooplanctônicas, principais fontes de alimento da Sardinella brasiliensis.

4.2.3 Variação ontogenética na composição alimentar

As análises dos percentuais volumétricos dos principais grupos do espectro alimentar da sardinha-verdadeira para diferentes classes de tamanho, indicaram uma predominância de copépodos (Figura 23). Para organismos juvenis (<17cm), a porcentagem de copépodos encontrada foi de 87,8%, a qual decresceu para os indivíduos maiores, sendo sua menor importância volumétrica identificada em organismos de 19 a 21cm. Nessa faixa de crescimento, é constatado um aumento da importância volumétrica dos ovos no espectro alimentar da sardinha (11,6%), o mesmo foi observado para o fitoplâncton, que alcançou um máximo de 3,5% de importância volumétrica para essa classe de comprimento (Figura 23). A análise por Cluster definiu 3 grupos com maior similaridade na composição alimentar, um para organismos menores que 19 cm, outro para organismos de 19 a 23 cm e outro para organismo maiores que 23 cm (Figura 24). Exemplares como Candacia armatta, Lucicutia sp., Tintinnopsis campanula, Favella e Gymnodinium sp., não foram identificados nas primeiras classes de comprimento (menores que 19 cm), mas aparecem nas demais classes. Para comprimentos de 19 a 23 cm itens alimentares como Macrosetella gracilis, Limacina sp., Clio pyramidata, Phalacroma rotundatum e Melosira sp. foram identificados, diferenciando dos demais grupos. Informações sobre os principais itens alimentares fitoplanctônicos e zooplantônicos podem ser observadas no Apêndices 15 a 26. A composição do espectro alimentar para Sardinella brasilienses não apresentou variações para diferentes classes de comprimento, sendo a alimentação composta principalmente por espécies de cópepodos. Goitien (1983) observou para sardinhas adultas a presença de Oncaea, Calanus, Microsetella, Euterpina, Corycaeus, diatomáceas como Coscinodiscus, Paralia, Triceratium, Melosira, Navicula e Pleurosigma e dinoflagelados,

45 composição similar a reportada por Montes (1953), Kurtz (1999), Schneider e Schwingel (1999) e citada por Schwartzlose et al. (1999) na alimentação de larvas e juvenis.

Figura 23: Porcentagem volumétrica dos grupos de itens alimentares encontrados no espectro alimentar da Sardinella brasiliensis para diferentes classes de comprimento.

Figura 24: Análise de similaridade da porcentagem volumetria de itens alimentares da Sardinella brasiliensis para diferentes classes de comprimento.

King e Macleod (1976), demonstraram que os juvenis de Sardinops ocellata e Engraulis capensis apresentaram uma dieta composta principalmente de copépodos calanoides, principais componentes alimentares também encontrados no espectro alimentar da sardinha- verdadeira. Schwingel (1998) levanta a hipótese de existir uma sobreposição alimentar parcial entre a sardinha-verdadeira e a anchoita (Engraulis anchoita), já que ambas as espécies coexistem na bacia do sudeste e se alimentam essencialmente dos mesmos táxons fito e zooplanctônicos. Essa hipótese encontra subsídios no espectro alimentar identificado para a Sardinella brasiliensis descrito no presente estudo.

4.3 Produtividade Primária e Temperatura

A média e erro padrão da intensidade alimentar (%), volume médio de zooplâncton (mm³) e volume médio de fitoplâncton (mm³) foi calculada para cada classe de CHLA e SST. Dos 512 exemplares de sardinha-verdadeira utilizados para análise da composição da dieta, 341 foram capturados em locais com concentração de clorofila abaixo de 0,5 mg/m³ e 16 exemplares, correspondendo a uma amostra, foram capturados em locais com concentração de clorofila de 2,5 a 3,5 mg/m³. Os organismos pertencentes a classe com concentração de clorofila de 2,5 a 3,5 mg/m³, apresentaram uma maior porcentagem de média de intensidade alimentar (0,6%) e volume médio de zooplâncton ingeridos (32,8 mm³) (Figura 25). O maior valor médio de volume fitoplanctônico foi encontrado para temperaturas abaixo de 18ºC (1,3 mm³) (Figura 26). Entretanto, os coeficientes de Spearman não indicaram correlação significativa entre as concentrações de clorofila a e temperatura superficial do mar com os dados do comportamento alimentar da sardinha-verdadeira (Tabela 7). A temperatura da água é uma das variáveis ambientais mais importantes que afeta diretamente o metabolismo, o crescimento e outros processos fisiológicos dos organismos aquáticos. A temperatura ideal aumenta a taxa metabólica e a demanda por alimento, enquanto em baixas ou altas temperaturas as taxas metabólicas são suprimidas resultando em baixas taxas de alimentação e crescimento (BAUM et al., 2005; XIA; LI, 2010). Através de dados orbitais de TSM e Clorofila-α, Pereira et al., (2009) observaram a formação de frentes e vórtices de pequena escala na costa de Santa Catarina, bem como pequenos aumentos localizados na produção primária, fatores estes que favoreceriam o desenvolvimento de biomassa zooplanctônica. Bakun (2006) descreve que aumentos da

47 produção primária, favorecem o desenvolvimento de biomassa zooplanctônica. Desta forma, através da relação de dados de concentração de clorofila e volume médio de fitoplâncton e zooplâncton ingeridos pela sardinha-verdadeira seria esperado observar uma correlação positiva, onde a medida em que a concentração de clorofila aumenta a ingestão dos itens alimentarem aumentaria. Porém não houve correlação entre o comportamento alimentar e concentração de clorofila, indicando que as concentrações de produtividade primária dos locais de captura não resultaram em mudanças no comportamento alimentar da sardinha-verdadeira. Situação semelhante foi observado para as temperaturas superficiais do mar dos locais de captura. Garrido et al. (2008) que estudou a ecologia trófica de espécies de peixes pelágicos da Península Ibérica, relatou que vários fatores podem contribuir para limitar a relação direta entre dados de satélite e intensidade da alimentação de peixes plantôfagos e composição da dieta, variando desde as limitações inerentes ao sensoriamento remoto, como a distribuição vertical do fitoplâncton, a diversidade e a fisiologia das espécies de plâncton.

Tabela 7: Coeficiente de Spearman entre concentração de clorofila a (mg/m³) e temperatura superficial do mar (ºC) detectada remotamente e média da intensidade alimentar (%), volume médio de itens zooplantônicos e volume médio de itens fitoplanctônicos.

p CHLA SST Média intensidade alimentar 0,78605 0,99023 Média volume zooplâncton 0,68800 0,85065 Média volume fitoplâncton 0,45227 0,18249

Para a anál ise da rela ção Intensidade alimentar (%) alimentar Intensidade entr e as con diçõ CHLA (mg/m³) es amb ient

ais e Para com a port anál ame ise nto plâncton (mm³) plâncton da

fito alim rela enta ção r da entr Sar e as

Volume médio médio Volume dine con lla diçõ bras es CHLA (mg/m³) ilien amb sis ient no ais e sude com Paraste e port sula ame análdo nto Brasise alim dail, enta relaos r da çãodad Sar entros dine ede as Volume médio zooplâncton (mm³) médio Volume lla conclor bras diçõofila ilien CHLA (mg/m³) esa sis amb Figura 25: Relação entre a concentração de clorofila a detectada remotamente(CH (mg/m³) e (a) Intensidade no ientLA) alimentar (%), (b) Volume médio de itens fitoplantônicos e (c) sudeVolume médio de itens zooplanctônicos. aise e ste e comtem sul portpera do ametura Bras supento il, alimrfici os entaal dad r doda os Sarmar de dine(SS 49

Para a anál ise da rela ção

Intensidade alimentar (%) alimentar Intensidade entr e as con diçõ SST (ºC) es

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plâncton (mm³) plâncton ntoda fito alimrela entação rentr da Sare as Volume médio médio Volume dinecon diçõlla SST (ºC) brases c) ilienamb

ientsis Paraaisno e sudecoma análsteport e iseamesul dantodo relaBrasalim çãoentail, entrros da dadSar Volume médio zooplâncton (mm³) médio Volume e as condineos diçõdella clorbrases SST (ºC) ambofilailien Figura 26: Relação entre a temperatura superficial do mar detectada remotamenteientsisa (ºC) e (a) Intensidade alimentar (%), (b) Volume médio de itens fitoplanctônicos e (c) Volumeais(CHno médioe de itens zooplanctônicos. comLA)sude portstee e ametemsul ntoperado alimBrastura entasupeil,

rrfici daos Sardadal dinedoos llamarde 50

4.4 Análise de Microplástico

A observação e identificação de diferentes tipos de microplástico (MP) no conteúdo estomacal da sardinha-verdadeira permitiram estabelecer duas categorias: fibras e fragmentos (associados à quebra de detritos plásticos maiores). As partículas de microplástico identificadas nos indivíduos estudados variaram em relação a cor, i.e. coloração azul, preta, verde, vermelha, incolor e amarela. A ocorrência dessas partículas na análise dos filtros de membrana com conteúdo estomacal, após a digestão da matéria orgânica pelo KOH (10%), somado a consideração de Ivar do Sul (2014), onde sugere que brilho e cor (azul, vermelho, verde, amarelo) das partículas diferenciam polímeros sintéticos de partículas naturais, comprova a classificação das partículas encontradas no conteúdo estomacal da sardinha-verdadeira como polímeros sintéticos. Os controles realizados em cada momento de amostragem para identificar a contaminação das amostras durante o processo, não apresentaram nenhuma partícula de microplástico, sendo assim, todas as fibras e fragmentos encontradas na análise do filtro de conteúdo estomacal foram consideradas. Dos 216 conteúdos estomacais pertencentes a 23 amostras de Sardinella brasiliensis, foram encontrados microplásticos em 153 estômagos (70,8%), uma percentagem superior ao estudo efetuado no canal da mancha por Lusher et al. (2013) (Tabela 8). Neste estudo, o autor encontrou plásticos no trato gastrointestinal em 36,5% das 504 amostras examinadas. Igualmente inferior a outros estudos efetuados, como a ingestão de plástico em 33% das três espécies de peixe-gato no estuário do Rio Goiana no Brasil (Possatto, et al., 2011) e em 35% de cinco espécies de peixe mesopelágicas e uma epipelágica capturadas no Giro do Pacífico Norte (Boerger, et al., 2010).

Tabela 8: Amostras de Sardinella brasiliensis utilizadas para identificar a presença de microplástico incluindo código da amostra, número de estômagos analisados (n = 216), profundidade de local de captura das amostras (m), temperatura superficial oceânica (°C), concentração de clorofila a (mg/m³), fator de condição de Fulton K (K), comprimento médio do organismo, total de partículas de microplástico e número médio de partículas de microplástico por estomago. Amostra n Profundidade do SST CHLA K Comprimento médio Total de MP Número médio de partículas local de captura (°C) (mg/m³) dos organismos (m) de MP por estômago SV010217 8 - - - - - 25 3,1 SV010218 10 27,9 23,4 0,418 0,00956 20,9 17 1,7 SV010317 10 20,0 26,6 0,471 0,00872 22,8 22 2,2 SV010816 10 36,0 18,1 3,874 0,00802 22,5 24 2,4 SV010818 9 40,0 21,2 0,435 0,00985 22,2 35 3,9 SV010918 9 52,0 21,2 0,198 0,00838 20,6 31 3,4 SV020418 8 - - - 0,00792 21,2 12 1,5 SV021017 10 42,0 21,9 0,160 0,00842 16,6 16 1,6 SV0212RS 8 - 14,2 3,087 0,00829 19,7 12 1,5 SV030418 8 - 20,2 0,170 0,00867 24,1 16 2,0 SV030518 10 - 25,3 0,213 0,00818 20,9 17 1,7 SV031017 8 43,6 17,6 0,200 0,00853 18,2 14 1,8 SV050917 8 58,0 17,3 0,357 0,00842 18,4 17 2,1 SV051017 8 46,7 17,1 0,191 0,00958 20,8 24 3,0 SV060917 10 69,0 21,0 0,194 0,00840 21,1 27 2,7 SV070516 9 44,0 21,7 2,063 0,00798 21,1 18 2,0 SV070816 19 37,0 34,1 2,436 0,00866 22,7 98 5,2 SV070917 10 74,0 21,0 0,222 0,00861 22,0 31 3,1 SV080518 10 57,0 25,0 0,300 0,00856 22,9 14 1,4 SV080917 10 60,0 20,9 0,630 0,00853 21,0 25 2,5 SV081015 7 40,0 15,3 2,005 0,00787 21,9 18 2,6 SV100816 10 26,0 18,4 5,133 0,00835 22,5 21 2,1 SV120818 7 54,0 13,5 0,461 0,00793 16,2 18 2,6

No total foram encontradas 552 partículas de microplásticos nos 216 organismos analisados, destas 342 foram fibras e 210 fragmentos (Figura 27a e Figura 28). O resultado está de acordo com o estudo efetuado por Wright et al. (2013) que menciona ser provável que microplásticos fibrosos sejam mais abundantes no ambiente marinho. Claessens et al. (2011) menciona existirem ao longo da costa belga várias fibras de plástico que constituem a maioria (59%) dos microplásticos encontrados em estômagos de peixes. Para a sardinha-verdadeira, as partículas mais presentes foram fibras azul, fibras pretas e partícula azul, sendo observadas também em uma maior porcentagem de estômagos (44%, 38% e 38,4%, respectivamente) (Figura 27b). Ory et al. (2018) identificaram que peixes juvenis planctófagos ingeriam preferencialmente partículas de plástico preto, semelhantes às suas presas. A alta ingestão de partículas e fibras azul, além do fator de confundir as partículas com as presas, também pode estar relacionada a ingestão das mesmas no momento do cerco de pesca, onde o esforço sobre as redes pode provocar uma abrasão, liberando assim partículas para o meio.

Figura 27: Microplástico ingeridos pela Sardinella brasiliensis no sudeste sul do brasil, onde (a) representa o número de cada tipo de partícula encontrado no conteúdo estomacal e (b) a porcentagem de ocorrência dessas partículas nos estômagos.

Figura 28: Fibras e fragmentos de microplásticos encontrados no conteúdo estomacal da Sardinella brasiliensis no sudeste e sul do Brasil.

Para a realização da análise estatística foi calculada a média de microplásticos ingeridos que variou entre os 1 e 5 partículas, tendo o valor máximo de microplásticos ingeridos ocorrido em apenas uma amostra. De forma a tentar encontrar uma relação entre partículas de microplásticos ingeridas, características físicas dos organismos (Fator de condição de Fulkon e comprimento médio) e características do local de captura (profundidade, SST, CHLA), foi aplicada a estatística de correlação de Spearman, que indicou uma ausência de correlação entre os fatores. Isso, confirma a hipótese de que a dieta essencialmente filtradora da sardinha- verdadeira (Sardinella brasiliensis), com baixa ou nenhuma seletividade de itens alimentares, potencializa o risco de ingestão de agentes antropogênicos como o microplástico, indicando a presença dessas partículas em diferentes regiões da costa sudeste e sul Brasil.

Tabela 9: Coeficiente de determinação de Spearman (ρ) e p-valor para correlação entre partículas plásticas ingeridas pela Sardinella brasiliensis e variáveis de profundidade de local de captura (m), temperatura superficial do mar (°C), concentração de clorofila (mg/m³), fator de condição K e comprimento médio dos organismos (n=216).

ρ p Profundidade do local de captura 0,072795 0,774072 SST 0,381418 0,088001 CHLA 0,033587 0,885082 Fator condição 0,313867 0,154888 Comprimento médio dos organismos 0,233586 0,295457

Embora os resultados obtidos pelo presente estudo serem similares com os estudos realizados por Lusher et al. (2013), Bellas et al. (2016) em relação a predominância de fibras encontradas no conteúdo estomacal de peixes, estudos como os realizados por Rochman et al., (2015) e Romeo et al. (2015) encontraram predominantemente fragmentos de microplásticos no conteúdo estomacal de espécies de peixes. Esses resultados estão expostos a diferentes variáveis naturais e antropogênicas. Em resumo, atividades industriais, agricultura, atividades de lazer e muitas outras próximas às áreas onde as amostras foram coletadas podem ter influência na qualidade da água. Por outro lado, variáveis naturais como ventos, marés, rotas migratórias e sazonalidade são fatores que também podem afetar a distribuição de MP nas águas. Em princípio, os níveis de abundância de partículas de microplástico nos estômagos analisados são dependentes dos níveis de concentração aos quais os peixes estão expostos. Considerando que foram encontrados microplásticos em estômagos de sardinha-verdadeira em diferentes latitudes e profundidades, fica evidenciado uma grande e similar distribuição destas partículas ao longo na costa sul e sudeste do Brasil.

5. CONCLUSÕES

O espectro alimentar da Sardinella brasiliensis para região sudeste e sul do Brasil entre os anos de 2105 e 2018, demonstrou que o zooplâncton foi a fração mais importante na alimentação. Espécies como Calanoides sp., Oncaea sp., Microsetella norvegica, Temora stylifera e copépodos não identificados foram os principais itens encontrados na dieta da sardinha-verdadeira para todas as estações do ano, anos de captura, profundidade do local de captura, distância da costa e classes de tamanho. Organismos fitoplanctônicos mesmo sendo representativos numericamente, representaram baixa importância volumétrica (2%), sendo representados principalmente pelos Coscinodiscus sp.. Os itens alimentares fitoplanctônicos tiveram maior representatividade volumétrica em altas latitudes, provavelmente associado a capturas próximas à desembocadura da Lagoa dos Patos (RS). Assim, a espécie Sardinella brasiliensis se configura como um consumidor de segunda ordem, estabelecendo um elo de ligação entre os consumidores de primeira ordem e os grandes predadores e, ao mesmo tempo, estando suscetível a mudanças na disponibilidade planctônica no sudeste e sul do Brasil. A correlação entre dados remotos de clorofila a e temperatura superficial do mar, com intensidade alimentar, volume médio de fito e zooplâncton presentes no conteúdo estomacal não foi significativa. Isto indica que a concentrações de produtividade primária e temperatura não influenciaram no comportamento alimentar da sardinha-verdadeira. A dieta essencialmente filtradora da sardinha-verdadeira (Sardinella brasiliensis), com baixa ou nenhuma seletividade de itens alimentares, potencializa o risco de ingestão de agentes antropogênicos como o microplástico (70,8% dos exemplares analisados), confirmando a hipótese da presença dessas partículas em diferentes regiões da costa sudeste e sul Brasil.

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APÊNDICES

APENDICE 1 - Diagrama de IRI para as principais espécies de zooplâncton identificados em baixa latitude (21-25ºS) na alimentação da Sardinella brasiliensis (n=512) no sudeste sul do Brasil.

APENDICE 2 - Diagrama de IRI para as principais espécies de zooplâncton identificados em média latitude (25-29ºS) na alimentação da Sardinella brasiliensis (n=512) no sudeste sul do Brasil.

APENDICE 3 - Diagrama de IRI para as principais espécies de zooplâncton identificados em alta latitude (29-33ºS) na alimentação da Sardinella brasiliensis (n=512) no sudeste sul do Brasil

APENDICE 4 - Diagrama de IRI para as principais espécies de fitoplâncton identificados em baixa latitude (21-25ºS) na alimentação da Sardinella brasiliensis (n=300) no sudeste sul do Brasil.

APENDICE 5 - Diagrama de IRI para as principais espécies de fitoplâncton identificados em média latitude (25-29ºS) na alimentação da Sardinella brasiliensis (n=300) no sudeste sul do Brasil.

APENDICE 6 - Diagrama de IRI para as principais espécies de fitoplâncton identificados em alta latitude (29-33ºS) na alimentação da Sardinella brasiliensis (n=300) no sudeste sul do Brasil.

APENDICE 7 – Diagrama de IRI para os principais itens alimentares fitoplanctônicos encontrados no espectro alimentar da Sardinella brasiliensis em regiões costeiras (<30m) do sudeste e sul do Brasil.

APENDICE 8 - Diagrama de IRI para os principais itens alimentares zooplanctônicos encontrados no espectro alimentar da Sardinella brasiliensis em regiões costeiras (<30m) do sudeste e sul do Brasil.

APENDICE 9 - Diagrama de IRI para os principais itens alimentares fitoplanctônicos encontrados no espectro alimentar da Sardinella brasiliensis na plataforma central (30-50m) do sudeste e sul do Brasil.

APENDICE 10 - Diagrama de IRI para os principais itens alimentares zooplanctônicos encontrados no espectro alimentar da Sardinella brasiliensis na plataforma central (30-50m) do sudeste e sul do Brasil.

APENDICE 12 - Diagrama de IRI para os principais itens alimentares zooplanctônicos encontrados no espectro alimentar da Sardinella brasiliensis na plataforma externa (50-70m) do sudeste e sul do Brasil.

APENDICE 13 - Diagrama de IRI para os principais itens alimentares fitoplanctônicos encontrados no espectro alimentar da Sardinella brasiliensis em águas profundas (>70m) do sudeste e sul do Brasil.

APENDICE 14 - Diagrama de IRI para os principais itens alimentares fitoplanctônicos encontrados no espectro alimentar da Sardinella brasiliensis em águas profundas (>70m) do sudeste e sul do Brasil.

APENDICE 15 - Diagrama IRI para os itens alimentares fitoplanctônicos consumidos pela Sardinella brasiliensis apresentando comprimento menor que 17 centímetros.

APENDICE 16 - Diagrama IRI para os itens alimentares zooplanctônicos consumidos pela Sardinella brasiliensis apresentando comprimento menor que 17 centímetros.

APENDICE 17 - Diagrama IRI para os principais itens alimentares fitoplanctônicos consumidos pela Sardinella brasiliensis apresentando comprimento de 17 a 19 centímetros.

APENDICE 18 - Diagrama IRI para os principais itens alimentares zooplanctônicos consumidos pela Sardinella brasiliensis apresentando comprimento de 17 a 19 centímetros.

APENDICE 19 - Diagrama IRI para os principais itens alimentares fitoplanctônicos consumidos pela Sardinella brasiliensis apresentando comprimento de 19 a 21 centímetros.

APENDICE 20 - Diagrama IRI para os principais itens alimentares zooplanctônicos consumidos pela Sardinella brasiliensis apresentando comprimento de 19 a 21 centímetros.

APENDICE 21 - Diagrama IRI para os principais itens alimentares fitoplanctônicos consumidos pela Sardinella brasiliensis apresentando comprimento de 21 a 23 centímetros.

APENDICE 22 - Diagrama IRI para os principais itens alimentares zooplanctônicos consumidos pela Sardinella brasiliensis apresentando comprimento de 21 a 23 centímetros.

APENDICE 23 - Diagrama IRI para os principais itens alimentares fitoplanctônicos consumidos pela Sardinella brasiliensis apresentando comprimento de 23 a 25 centímetros.

APENDICE 24 - Diagrama IRI para os principais itens alimentares zooplanctônicos consumidos pela Sardinella brasiliensis apresentando comprimento de 23 a 25 centímetros.

APENDICE 25 - Diagrama IRI para os principais itens alimentares fitoplanctônicos consumidos pela Sardinella brasiliensis apresentando comprimento acima de 25 centímetros.

APENDICE 26 - Diagrama IRI para os principais itens alimentares zooplanctônicos consumidos pela Sardinella brasiliensis apresentando comprimento acima de 25 centímetros.