KHADIJA JOBIM ______Dissertação De Mestrado Natal/RN, Novembro De 2015 KHADIJA JOBIM

UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE CENTRO DE BIOCIÊNCIAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM SISTEMÁTICA E EVOLUÇÃO

FUNGOS MICORRÍZICOS ARBUSCULARES (GLOMEROMYCOTA) EM DIFERENTES NÍVEIS DE PROFUNDIDADE EM FRAGMENTOS FLORESTAIS, SETE LAGOAS, MG

KHADIJA JOBIM ______Dissertação de Mestrado Natal/RN, novembro de 2015 KHADIJA JOBIM

FUNGOS MICORRÍZICOS ARBUSCULARES (GLOMEROMYCOTA) EM DIFERENTES NÍVEIS DE PROFUNDIDADE EM FRAGMENTOS FLORESTAIS, SETE LAGOAS, MG

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-graduação em Sistemática e Evolução da Universidade Federal do Rio Grande do Norte como requisito parcial para obtenção do título de Mestre em Sistemática e Evolução.

Orientador: Bruno Tomio Goto Co-orientador: Francisco Adriano de Souza

NATAL/ RN

2015

Catalogação da Publicação na Fonte. UFRN / Biblioteca Setorial do Centro de Biociências

Jobim, Khadija.

Fungos micorrízicos arbusculares (Glomeromycota) em diferentes níveis de profundidade em fragmentos florestais, Sete Lagoas, MG. / Khadija Jobim. – Natal, RN, 2015.

147 f.: il.

Orientador: Prof. Dr. Bruno Tomio Goto. Co-orientador: Prof. Dr. Francisco Adriano de Souza.

Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós Graduação em Sistemática e Evolução.

1. Micologia. – Dissertação. 2. Micorriza. – Dissertação. 3. Taxonomia. – Dissertação. 4. Conservação. – Dissertação. I. Goto, Bruno Tomio. II. Souza, Francisco Adriano de. III. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. IV. Título.

RN/UF/BSE-CB CDU 582.28

KHADIJA JOBIM

FUNGOS MICORRÍZICOS ARBUSCULARES (GLOMEROMYCOTA) EM DIFERENTES NÍVEIS DE PROFUNDIDADE EM FRAGMENTOS FLORESTAIS, SETE LAGOAS, MG

Área de concentração: Sistemática e Evolução.

Aprovada em 11/11/2015.

BANCA EXAMINADORA:

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Dr. Bruno Tomio Goto Universidade Federal do Rio Grande do Norte (Orientador)

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Dra. Danielle Karla Alves da Silva Universidade Federal do Vale do São Francisco

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Dra. Sandra Farto Botelho Trufem

AGRADECIMENTOS

Agradeço, Ao professor Dr. Bruno Tomio Goto, orientador, por ter me guiado desde os primeiros passos na micorrizologia, quando estudante de iniciação científica, até o período atual do mestrado acadêmico. Ao Dr. Francisco Adriano de Souza, co-orientador, por ter concedido a oportunidade de trabalhar nesse projeto de pesquisa. Aos professores do Programa de Pós-Graduação em Sistemática e Evolução (PPGSE), por toda a oportunidade de aprendizado ofertada, em especial, aos professores Drs. Iuri Goulart Baseia, Bruno Bellini e Fúlvio Aurélio de Morais Freire pelas contribuições realizadas durante a disciplina de Seminários II para o aperfeiçoamento do meu trabalho e ao professor Iuri Goulart Baseia pela oportunidade também de aprender sobre outros grupos de fungos durante a convivência com o seu grupo de pesquisa. À Gisele Silva Marques de Melo, secretária do PPGSE, pela paciência e disponibilidade em ajudar a todos os alunos do programa. Aos colegas do Laboratório de Biologia de Fungos, Ana Clarissa Moura Rodriguez, Bianca Denise Barbosa da Silva, Donis da Silva Alfredo, Julieth de Oliveira Sousa, Luana Mayra Nunes Conrado, Layana Alves de Morais e Rhudson Henrique Santos Ferreira da Cruz, pelo coleguismo e amizade. Aos colegas do Laboratório de Biologia de Micorrizas, Adler Santana de Medeiros, Amanda Barreto Xavier Leite, Aretha Kadichari Dantas Melo, Cibelly Freire de Miranda, Kássia Jéssica Galdino da Silva, Marcus Issler Batista Gomes de Araújo, Stephania Ruth Basílio Silva Gomes e Xochitl Margarito Vista também pelo coleguismo e amizade. À amiga Bruna Iohanna Santos Oliveira, pela parceiria no aprendizado sobre as micorrizas. Aos colegas do Laboratório de Investigação de Matrizes Vegetais Energéticas, Raimunda Adlanny Dias da Silva, Émile Rocha de Lima e Victor Hugo Moura de Souza, pela convivência divertida no laboratório, companhia nos congressos e pela oportunidade de troca de saberes em nossas diferentes áreas de pesquisa. Aos amigos que conheci durante a jornada acadêmica, Allyne do Nascimento Eufrásio Silva, Amanda Cristina Dantas de Souza, Angélica Kaynne da Cunha Moura,

Arthur de Souza Soares, Flávia Santos da Silva, Juliana Galvão Bezerra, Karlla Danielle Jorge Amorim, Paulo Fernandes da Costa Neto e Roberta Godoy da Costa Nunes, por todo o apoio que me forneceram desde que nos conhecemos. Aos amigos de longa data, Andrey Miranda Albuquerque de Oliveira, Bráulio Távora Pereira Pong, Elouíse Gabrielly Lima de Lucena, Elder Douglas Jales Pinto, Jeniffer de Souza Rocha, Renato Catarino Pessoa Vieira, Rômulo Alves Fidelis e Thayná Rua Viegas. Parte de mim é o que é hoje, graças ao que tenho aprendido e compartilhado com vocês. Aos meus pais, Vilsineire Braga dos Anjos e Hugo Jobim e à minha avó Joana Bezerra da Silva (in memorian), por acreditarem em mim e me ajudarem sempre. Por terem estado ao meu lado em todas as circunstâncias. À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), pelo suporte financeiro para o desenvolvimento desse trabalho. E por fim, a todos aquele que contribuíram direta ou indiretamente para a realização deste trabalho.

DEDICATÓRIA

Aos meus pais, Vilsineire e Hugo, e à minha avó Joana (in memorian), dedico.

“Mais importante do que os fatos é como você os descobre e interpreta: a educação no verdadeiro sentido...”

- Richard Dawkins, An Appetite for Wonder: The Making of a Scientist

RESUMO Fungos Micorrízicos Arbusculares (FMA) são importantes componentes do sistema solo-planta por desempenharem simbiose mutualista com raízes de plantas, promovendo o aumento no crescimento do simbionte vegetal e tolerância a estresses ambientais. Estudos ecológicos sobre a estrutura de comunidades de FMA têm se concentrado geralmente em áreas restritas a zonas superficiais do solo (0 – 20 cm), contudo, alguns estudos têm sugerido que a abundância e diversidade de FMA podem diferir consideravelmente de acordo com a profundidade do solo. Essa constatação é relevante para estudos dedicados à avaliação da diversidade de FMA, sobretudo em áreas impactadas, visto que as práticas prejudiciais do uso do solo tendem ao empobrecimento das espécies. Esse trabalho objetivou avaliar a ocorrência de FMA em diferentes profundidades do solo em fragmentos florestais da Fazenda Experimental Embrapa Milho e Sorgo, uma área de transição entre os biomas Cerrado e Mata Atlântica, situada em Sete Lagoas, MG, a fim de caracterizar a composição e distribuição de espécies de FMA em função da distribuição vertical no solo. Para isso, em janeiro de 2014, foram realizadas coletas de solo em oito fragmentos florestais, com alcance máximo de 230 cm, considerando-se os seguintes intervalos: I: 0 – 20 cm; II: 20 – 40 cm; III: 40 – 60 cm; IV: 60 – 80 cm; V: 80 – 120 cm; VI: 120 – 160 cm e VII: 160 – 230 cm. Parte do solo foi destinada para a implantação de culturas armadilhas para posterior extração e recolhimento de glomerosporos de FMA e parte foi destinada para avaliação físico-química. Foi registrado o total de 62 espécies, distribuídas em nove famílias: Acaulosporaceae (29), Ambisporaceae (1), Archaeosporaceae (2), Dentiscutataceae (2), Diversisporaceae (1), Entrophosporaceae (2), Glomeraceae (19), Paraglomeraceae (3) e Scutellosporaceae (3). Foi detectada tendência ao decréscimo do número de espécies e da diversidade em relação ao aumento da profundidade, tendo apresentado variações significativas entre as diferentes zonas. Algumas espécies apresentaram ocorrência somente em zonas superficiais ou de maior profundidade, bem como outras espécies apresentaram ampla distribuição ao longo do gradiente total. O Ca, P, Mn, matéria orgânica e pH consistiram nos atributos físico-químicos do solo que afetaram a distribuição da maior parte das espécies encontradas. Os resultados obtidos demonstram que a amostragem de zonas mais profundas do solo nos estudos de diversidade de FMA permite acessar uma diversidade até então negligenciada, incluindo a detecção de espécies de ocorrência restrita nessas zonas. PALAVRAS-CHAVE: micologia, micorriza, diversidade, taxonomia, conservação.

ABSTRACT Arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) are important components of soil-plant system due to mutualistic symbiosis with plant roots, promoting the increase in the growth of the plant symbiont and tolerance to environmental stresses. Ecological studies on the structure of AMF communities have focused most in the restricted areas the superficial zone, however, some studies have suggested that the abundance and diversity of AMF may differ considerably according to soil depth and it is relevant to studies devoted to the assessment of the diversity of AMF, especially in impacted areas, considering that the harmful practices of land use tend to the impoverishment of species. This study aimed to evaluate the occurrence of AMF in different soil depths in forest fragments of the Fazenda Experimental Embrapa Milho e Sorgo, a transition area between the Cerrado and Atlantic Forest biomes located in Sete Lagoas, MG, in order to characterize the composition and distribution AMF species depending on the vertical distribution in the soil. For this, in january 2014, soil samples were taken in eight forest fragments, with maximum deepth of 230 cm, as the follow: I: 0-20 cm; II: 20 - 40 cm; III: 40 - 60 cm; IV: 60 - 80 cm; V: 80 - 120 cm; VI: 120 - 160 cm and VII: 160 - 230 cm. Part of the soil samples was destined for the implementation of trap crops for subsequent extraction and collecting of AMF glomerospores and part was destined for physical- chemical evaluation. A total of 62 species belonging to nine families was recorded: Acaulosporaceae (29) Ambisporaceae (1), Archaeosporaceae (2), Dentiscutataceae (2), Diversisporaceae (1), Entrophosporaceae (2), Glomeraceae (19), Paraglomeraceae (3) and Scutellosporaceae (2). A tendency to decrease the number of species and diversity in relation to depth was detected, and a significant variation between different depths was found. Some species have occurred only in surface areas or in deep zones, as well as other species were widely distributed over the entire gradient. Ca, P, Mn, organic matter and pH were the soil properties that affect the distribution of the majority of the species found. These results show that the sampling of deeper soil zones on the AMF diversity surveys allows to access a diversity hitherto neglected including the detection of species with restricted occurrence in these soil zones. KEY WORDS: micology, mycorrhizae, diversity, taxonomy, conservation.

LISTA DE FIGURAS

Figura 1. Classificação proposta por Morton & Redecker (2001)...... 22 Figura 2. Classificação proposta por Schüssler et al (2001), indicando um clado próprio para Glomeromycota formando um grupo irmão com Ascomycota e Basidiomycota...... 23 Figura 3. Classificação proposta por Schüssler et al (2001), indicando os táxons pertencentes ao filo Glomeromycota...... 23 Figura 4. Árvore filogenética proposta por Oehl et al. (2011a), incluindo taxa adicionais propostos por Błaszkowski (2012, 2014), Goto et al. (2012), Marinho et al. (2014), Oehl et al. (2014)...... 27 Figura 5. Número de espécies de Glomeromycota descritas por período...... 28 Figura 6. Número de gêneros de Glomeromycota descritos por período...... 28 Figura 7. Representatividade das espécies por ordem que ocorrem no Brasil...... 38 Figura 8. Representatividade dos gêneros por ordem que ocorrem no Brasil...... 39 Figura 9. Ocorrência de espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares (%) por bioma no Brasil...... 39 Figura 10. Famílias de Fungos Micorrízicos Arbusculares que ocorrem no Cerrado....47 Figura 11. Famílias de Fungos Micorrízicos Arbusculares que ocorrem na Mata Atlântica...... 56 Figura 12. Fragmentos florestais da Fazenda Experimental Embrapa Milho e Sorgo...... 64 Figura 13. A – F - Espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares encontradas na Fazenda Experimental Embrapa Milho e Sorgo...... 73 Figura 14. Representatividade (%) das famílias de Fungos Micorrízicos Arbusculares por fragmento florestal na Fazenda Embrapa Milho e Sorgo, Sete Lagoas, Minas Gerais...... 74 Figura 15. Representatividade (%) dos gêneros de Fungos Micorrízicos Arbusculares por fragmento florestal na Fazenda Embrapa Milho e Sorgo, Sete Lagoas, Minas Gerais...... 74 Figura 16. Número de espécies avaliado por fragmentos florestais...... 80 Figura 17. Índice de Shannon-Wiener avaliado por fragmentos florestais...... 80 Figura 18. Matriz gráfica de dissimilaridade obtida por cálculo do índice de Jaccard; a) Matriz original; b) Matriz ordenada...... 81

Figura 19. Análise de agrupamento hierárquico empregando-se o método da ligação média entre grupos (UPGMA)...... 82 Figura 20. Número de espécies por zona de profundidade...... 84 Figura 21. Índice de Shannon-Wiener por zona de profundidade...... 84 Figura 22. A – F. Ocorrência das espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares com maior distribuição ao longo do gradiente de profundidade nos fragmentos florestais...... 89 Figura 23. Matriz de correlação de Kendall...... 93 Figura 24. Análise de redundância entre a matriz de abundância das espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares e a matriz de variáveis ambientais...... 94

LISTA DE TABELAS

Tabela 1. Espécies de Glomeromycota que ocorrem no Brasil...... 30 Tabela 2. Espécies novas de Fungos Micorrízicos Arbusculares descritas por domínio fitogeográfico no Brasil...... 37 Tabela 3. Espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares registradas no Cerrado...... 41 Tabela 4. Espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares registradas na Mata Atlântica...... 49 Tabela 5. Espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares ocorrentes em fragmentos florestais da Fazenda Experimental Embrapa Milho e Sorgo, Sete Lagoas, Minas Gerais...... 68 Tabela 6. Riqueza de espécies e índice de Shannon-Wiener por fragmento florestal...... 75 Tabela 7. Espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares encontradas por fragmentos florestais...... 76 Tabela 8. Espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares indicadoras dos fragmentos florestais. Valores de indicação ≥ 50 encontram-se destacados em negrito...... 77 Tabela 9. Matriz numérica de índice de similaridade Jaccard...... 81 Tabela 10. Correlação de Kendall entre o número de espécies, diversidade de Shannon- Wiener e gradiente de profundidade por fragmento...... 84 Tabela 11. Ocorrência das espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares em diferentes alcances de profundidade...... 85

Tabela 12. Atributos físico-químicos dos perfis de solo dos fragmentos florestais...... 91 Tabela 13. Coeficientes de correlação da matriz ambiental com os eixos 1 e 2 da RDA...... 94

LISTA DE QUADROS

Quadro 1. Características ambientais dos fragmentos da Fazenda Experimental Embrapa Milho e Sorgo...... 64

SUMÁRIO

1. INTRODUÇÃO...... 13 2. REVISÃO DE LITERATURA...... 14 2.1. Fungos micorrízicos arbusculares...... 14 2.2. Taxonomia e sistemática de fungos micorrízicos arbusculares...... 17 2.3. Diversidade de fungos micorrízicos arbusculares no Brasil...... 28 2.4. Fungos micorrízicos arbusculares em hotspots brasileiros: Cerrado e Mata Atlântica...... 39 2.5. Fragmentação florestal...... 57 2.6. Lacunas metodológicas nos estudos de diversidade de fungos micorrízicos arbusculares...... 58 3. OBJETIVOS...... 61 4. MATERIAIS E MÉTODOS...... 62 4.1. Área de estudo...... 62 4.2. Amostragem...... 62 4.3. Análises taxonômicas...... 65 4.4. Análises estatísticas...... 66 5. RESULTADOS E DISCUSSÃO...... 67 5.1. Composição de espécies de fungos micorrízicos arbusculares em fragmentos florestais ...... 67 5.2. Influência da profundidade do solo e variáveis ambientais na avaliação de fungos micorrízicos arbuculares...... 82 6. CONCLUSÕES...... 95 7. CONSIDERAÇÕES FINAIS...... 96 8. REFERÊNCIAS...... 96 9. ANEXOS...... 124 9.1. Anexo 1 - Artigo submetido para Mycotaxon: “Checklist of the Glomeromycota in the Brazilian Savanna”...... 125 9.2. Anexo 2 – Artigo a ser submetido para Mycological Progress: “Paraglomus roseus, uma nova espécie em Paraglomerales (Paraglomeromycetes) do Brasil”...... 139

1. INTRODUÇÃO

O filo Glomeromycota compreende os Fungos Micorrízicos Arbusculares (FMA), atualmente distribuídos em três classes, cinco ordens, 15 famílias, 38 gêneros e aproximadamente 270 espécies (BŁASZKOWSKI et al., 2012, 2014a; GOTO et al., 2012; OEHL et al., 2011a, 2015; SIEVERDING et al., 2014). Os FMA desempenham associação simbiótica obrigatória com representantes de plantas de vários grupos, desde briófitas e pteridófitas até gimnospermas e angiospermas, promovendo incremento no crescimento da planta e tolerância a estresses bióticos e abióticos nos mais diferentes ecossistemas terrestres (SOUZA et al., 2007), aspecto que repercute, consequentemente, em grande interesse por parte de cientistas e agricultores para viabilizar a sua utilização na agricultura e em processos de recuperação e/ou restauração ambiental (MAIA, 2010). O Brasil representa uma das nações biologicamente mais ricas do planeta, compreendendo hotspots de biodiversidade como a Mata Atlântica e o Cerrado, todavia, apesar de privilegiado, encontra-se criticado pelo alto índice de degradação ambiental de seu patrimônio biológico (MITTERMEIER et al., 2005). Dentre as ameaças à biodiversidade, a fragmentação florestal consiste em uma das práticas mais severas por representar uma série de impactos negativos para o meio ambiente, como o desaparecimento massivo das populações, diminuição da riqueza de espécies, alterações na distribuição das espécies nos fragmentos e na qualidade do ambiente (HERO & RIDGWAY, 2006; LAURANCE, 2008). Estudos sobre ocorrência e diversidade de FMA no Brasil têm permitido revelar um cenário taxonomicamente promissor, com várias espécies novas descritas para a ciência (GOTO et al,. 2008, 2010, 2011, 2012a,b; 2013; FURRAZOLA et al., 2013; PEREIRA et al., 2015) e alta representatividade de táxons (LABORATÓRIO DE BIOLOGIA DE MICORRIZAS, 2015), reflexo do grande potencial biológico do país. Todavia, ainda existem grandes lacunas no conhecimento sobre a diversidade de FMA. Devido aos diferentes métodos empregados para o recolhimento das unidades amostrais nos ecossistemas, que possuem diferentes graus de eficiência conforme apontado por Souza et al. (2010), a diversidade de FMA pode ser subestimada, dificultando, dessa maneira, avaliação mais compatível com o cenário real. Davison et al. (2015) verificaram que 93% dos táxons de Glomeromycota ocorrem em todos os continentes, todavia, o status atual do conhecimento sobre a

13 distribuição global dos FMA ainda se concentra basicamente em estudos limitados a amostragem das zonas superficiais do solo (0 – 20 cm). A despeito disso, alguns estudos têm sugerido a importância de se levar em consideração zonas de maiores profundidade na avaliação da diversidade, através da constatação da ocorrência de propágulos e de espécies com ampla distribuição ao longo de gradiente de profundidade, além da ocorrência de espécies capazes de esporular restritamente nessas zonas, tradicionalmente negligenciadas nos estudos (AN et al., 1990; BECERRA et al., 2014; CUENCA et al., 2010; KABIR, 1998; OEHL et al., 2005; SHUKLA et al., 2013a; VERMA & TARAFADAR, 2010; ZAJICEK et al., 1986). A avaliação da distribuição dos FMA ao longo de um gradiente de profundidade em ecossistemas brasileiros, especialmente em áreas estratégicas como os reconhecidos hotspots de biodiversidade, poderá permitir a detecção de padrões ainda não revelados sobre a distribuição das espécies e, consequentemente, fornecer subsídios para seu manejo e conservação. Diante disso, esse trabalho objetivou avaliar a ocorrência e diversidade de FMA ao longo de perfis de solo de fragmentos florestais de uma área de transição entre Mata Atlântica e Cerrado, a fim de caracterizar a estrutura das comunidades de FMA em função dessa variável.

2. REVISÃO DE LITERATURA

2.1. FUNGOS MICORRÍZICOS ARBUSCULARES

A capacidade das plantas de estabelecer relações simbióticas com certos grupos de fungo do solo é um fenômeno generalizado na natureza (SIQUEIRA, 1996). Albert Frank (1877), pesquisador Alemão, empregou pela primeira vez o termo simbiotismo para descrever as relações entre fungos e algas, formando líquens (TRAPPE, 2005), conceito adaptado posteriormente por de Bary (1979) para designar de maneira ampla qualquer forma de associação entre organismos, seja benéfica ou não. Atualmente, o termo é usado de forma específica para situações em que os dois parceiros são favorecidos pela vida em comum, constituindo uma simbiose mutualista (MAIA, 2010), como é o caso das micorrizas. O termo micorrizas foi proposto por Frank (1885) (mykes = fungo, rhiza = raiz) para designar as relações simbióticas mutualistas entre fungos e

14 raízes de plantas. A partir deste reconhecimento, foi possível distinguir também os diferentes tipos de micorrizas ocorrentes na natureza - as ecto e endomicorrizas (TRAPPE, 2005). A classificação simplificada das micorrizas em ecto e endomicorriza permite distinguir aquela que se desenvolve ligeiramente no córtex e amplamente na superfície externa da raiz da planta hospedeira (ecto) daquela que se estabelece essencialmente no córtex da raix (endo) (MIRANDA, 2008). As estruturas especializadas produzidas durante a associação, bem como os tipos de fungos e simbiontes vegetais envolvidos, nortearam uma classificação mais específica das micorrizas, permitindo o reconhecimento de sete tipos atualmente descritos: ectomicorriza, ectendomicorriza, micorriza arbutóide, micorriza arbuscular, micorriza ericóide, micorriza monotropóide e micorriza orquidóide (ALLEN, 1992). A ectomicorriza e a micorriza arbuscular são cosmopolitas e ocorrem em uma variedade de grupos vegetais, ao passo que os demais tipos são restritos às famílias de plantas Monotropaceae, Ericaceae e Orchidaceae (MIRANDA, 2008). No total, 80% das espécies de plantas e 92% das famílias vegetais formam micorrizas (WANG & QIU, 2006). Considerando a amplitude dessa associação, J. L. Harley cunhou a afirmação de que “plantas não têm raízes, têm micorrizas”, alertando para o fato de que a condição de raiz não micorrizada é a exceção na natureza, sendo encontrada nos mais diversos ecossistemas, como florestas tropicais e temperadas, savanas, desertos, pradarias, dunas, áreas degradadas e também em sistemas agrícolas (HARLEY, 1989; STÜRMER & SIQUEIRA, 2013). Apenas seis famílias de plantas são reconhecidamente não micotróficas (Amaranthaceae, Brassicaceae, Caryophillaceae, Chenopodyaceae, Cyperaceae e Juncaceae), contudo, cada uma dessas famílias possuem representantes que podem estabelecer micorrizas ou cujo status de micotrofismo seja fortemente influenciado pelas condições ambientais (MUTHUKUMAR et al., 2004). A associação micorrízica proporciona aumento na absorção de nutrientes do solo pelas plantas, principalmente do fósforo, e melhor aproveitamento do fertilizante fosfatado utilizado, especialmente nos solos de baixa fertilidade (SMITH & READ, 2008). A despeito de sua relevância para a sobrevivência das comunidades vegetais, até os anos 50, os cientistas deram pouca atenção à simbiose das micorrizas (SIQUEIRA, 1996). Foi apenas nas décadas subsequentes em que o número de publicações cresceu proeminentemente, com enfoque na dinâmica da troca de nutrientes, produção de inóculo, morfologia e fisiologia de ecto e endomicorrizas (KLIRONOMOS &

KENDRICK, 1993). Desde a metade do século passado, importantes referenciais teóricos sobre diversos aspectos da simbose micorrízica foram produzidos, representando uma área da ciência recente, porém em crescente avanço e descobertas (HARLEY, 1969; MAIA, 1997; SMITH & READ, 2008). Os registros fósseis indicam que as micorrizas podem ter assumido importante papel na conquista do ambiente terrestre pelas plantas. A origem das micorrizas data de cerca de 460 milhões de anos, no Ordoviciano (REDECKER et al., 2000) e as evidências fósseis mostram que as primeiras associações ocorreram entre fungos hoje classificados entre os Glomeromycota, formadores de micorriza do tipo arbuscular e representantes das Marchantiophyta (hepáticas), com primeiros registros de estruturas micorrízicas tais como hifas, arbúsculos e esporos datados a partir do Carbonífero (KRINGS et al., 2011; SMITH & READ, 2008;). Esses achados sugerem uma simbiose antiga com longo tempo de coevolução, justificando a ubiquidade desses organismos nos ecossistemas. O filo Glomeromycota compreende os FMA e Geosiphon pyriformis (Kütz.) F. Wettst., único representante do filo que forma associação com algas do gênero Nostoc (SCHÜSSLER et al., 2001; WETTSTEIN, 1915). Consistem em organismos que necessitam estar associados a uma raiz fisiologicamente ativa que lhes fornecem carboidratos e outros fatores para que eles possam crescer, esporular e completar seu ciclo de vida, por isso, são considerados biotróficos obrigatórios na natureza (STÜRMER & SIQUEIRA, 2013). Uma importante característica dos FMA é que eles possuem baixa especificidade de hospedeiro, podendo colonizar o córtex radicular de diversas espécies de plantas pertencentes a vários grupos (briófitas, pteridófitas, gimnospermas e angiospermas), em diferentes ecossistemas terrestres que abrangem desde os trópicos até o ártico (SMITH & READ 2008; STÜRMER & SIQUEIRA, 2013). Durante a associação micorrízica arbuscular, os FMA proveem o incremento no crescimento da planta e tolerância a estresses bióticos e abióticos (SOUZA et al., 2007) e dentre as principais funções reconhecidas na associação simbiótica, destaca-se o aumento na absorção de nutrientes do solo, notadamente o P, que é o nutriente mais limitante para a produção agrícola nos trópicos, dado a sua baixa disponibilidade no solo. O processo de colonização das raízes pelos FMA envolve uma série de alterações morfológicas, bioquímicas e fisiológicas entre ambos os participantes, sendo caracterizado principalmente pelo crescimento intracelular das hifas no tecido cortical e pela diferenciação de hifas intracelulares terminais em arbúsculos, estruturas efêmeras,

16 responsáveis pela troca bidirecional de nutrientes entre os simbiontes (BONFANTE- FASOLO, 1984; LAMBAIS, 1996). Além de arbúsculos, também podem ser formados vesículas e células auxiliares relacionadas ao armazenamento de nutrientes (MAIA, 2010). O micélio externo desempenha a absorção dos nutrientes presentes no solo e os transporta para a raiz (SMITH & READ, 2008), de forma amplificada e melhor distribuída em relação a uma raiz não colonizada; de acordo com Sieverding (1991), esse micélio pode aumentar o volume do solo a ser explorado pela planta de 5 até 200 vezes. Nesse contexto, as micorrizas podem maximizar a absorção de nutrientes pela planta em até 80% de P, além de 60% de Cu, 25% de N, 25% de Zn e 10% de K (MARSCHNE & DELL, 1994). Levando-se em consideração os benefícios proporcionados pelo estabelecimento da associação simbiótica entre plantas e FMA, o filo Glomeromycota tem sido estudado em diversas partes do mundo. As pesquisas têm permitido elucidar sua contribuição na recuperação de áreas degradadas (KOSKE & GEMMA, 1997), na sucessão ecológica dos ecossistemas (ROSE, 1988), como indicadores de qualidade ambiental para a avaliação de áreas impactadas (KOWALCHUK et al., 2002; OLIVEIRA et al., 2009; RODRÍGUEZ-ECHEVERRÍA, 2006), agentes favorecedores para a tolerância a ataque de patógenos, para a resistência a elementos minerais tóxicos (JACKSON & MASON, 1984) além da agregação e estabilidade do solo (BEENA et al., 2000). A importância das micorrizas arbusculares para a melhoria da qualidade do sistema agrícola em uma perspectiva do desenvolvimento sustentável justifica a importância da continuidade de tais estudos, a fim de que aspectos da biologia desse grupo de fungos sejam bem compreendidos e aplicados nos processos de manejo, conservação e restauração ambiental.

2.2. TAXONOMIA E SISTEMÁTICA DE FUNGOS MICORRÍZICOS ARBUSCULARES

Os problemas descritivos e nomenclaturais em que um biólogo enfrenta irão variar muito de acordo com o grupo de organismos envolvidos. Aqueles que trabalham com aves ou mamíferos poderão até mesmo nunca ter que descrever novas espécies, mas terão muitas vezes que resolver problemas como sinonímia ou designação de um neótipo, ao passo que aqueles que trabalham com invertebrados, fungos, algas ou

17 protistas podem ter que lidar não somente com muitas espécies a serem descritas, mas com atribuições de níveis superiores na hierarquia taxonômica (WINSTON, 1999). Tanto quanto forem os taxonomistas, envolvidos na produção de um sistema de classificação, diferentes sistemas podem ser propostos, uma vez que os critérios, métodos e princípios considerados para organizar os seres vivos em sistemas variam enormemente (SÁNCHEZ, 2007). Neste contexto, a taxonomia do Reino Fungi é complexa, tendo em vista as diferentes ferramentas empregadas para a classificação de espécies, que utiliza características morfológicas, fisiológicas, bioquímicas, reprodutivas e genéticas para a classificação de um indivíduo em uma nova espécie (AZEVEDO & VAZZOLER, 2015). Nos primórdios da história da sistemática dos seres vivos, os sistemas de classificação permaneciam vigentes e imutáveis por longo período de tempo, todavia, embora essa estabilidade seja desejável, considerando sua necessidade de uso em questões práticas, nenhum sistema de classificação que se fundamenta em um conhecimento que evolui gradualmente é estável (AMORIM, 2009). Com o advento de novas ferramentas para a delimitação de espécies e relações de parentesco e da intensidade com que os novos fatos se tornam disponíveis para a ciência, modificações nas classificações propostas são constantemente suscitadas, tornando a sistemática uma ciência intensamente dinâmica, no sentido de buscar refletir uma organização natural dos organismos. No reino dos fungos, as últimas décadas têm fornecido inúmeras mudanças ao estudo da sistemática e evolução, com os maiores avanços tendo sido impulsionados pela técnica de análise de dados da sistemática filogenética, o desenvolvimento e aplicação das técnicas moleculares e a descoberta de táxons adicionais, incluindo fósseis, desenvolvimentos que assinalam um tempo dinâmico e excitante para a micologia (ALEXOUPOULOS, 1996). A taxonomia e sistemática dos FMA tem sido tema de intensas discussões nos últimos anos em consequência da revolução molecular na reconstrução das relações de parentesco (OEHL et al., 2011a; SCHÜSSLER et al. 2001). De um cenário inicial de descrições baseadas exclusivamente em caracteres morfológicos, o momento atual evoluiu para uma classificação baseada em caracteres genéticos combinados à morfologia que tem permitido a proposição de novos táxons em diferentes níveis da hierarquia taxonômica e a realização de revisões taxonômicas em curtos períodos de tempo (BLASKOWSKI 2014; GOTO et al., 2012; MARINHO et al., 2014; OEHL et al., 2008; 2011a, b, c, d, e; 2014; SIEVERDING et al., 2014).

Os FMA estão reunidos em um grupo monofilético, o filo Glomeromycota (SCHÜSSLER et al., 2001), atualmente distribuídos em três classes (Archaeosporomycetes, Glomeromycetes, e Paraglomeromycetes), cinco ordens (Archaeosporales, Diversisporales, Gigasporales, Glomerales e Paraglomerales), 15 famílias, 38 gêneros e aproximadamente 270 espécies (BŁASZKOWSKI et al., 2012, 2014a; GOTO et al., 2012; OEHL et al., 2011a,b, 2015; SIEVERDING et al., 2014). A trajetória histórica da construção da sistemática de FMA pode ser dividida em etapas, conforme propostas de Goto (2009), que permitem a compreensão da evolução desse conhecimento em períodos delimitados pela natureza das contribuições realizadas em cada época. Nesse processo, Goto (2009) reconhece cinco etapas históricas: 1) 1844 – 1962: período da pré-história da taxonomia de FMA, no qual os estudos se restringiam a avaliação de aspectos macroscópicos de espécies esporocárpicas; 2) 1963 – 1974: desenvolvimento dos estudos com espécies endocárpicas, culminando na revisão taxonômica de autoria de Gerdemann & Trappe (1974); 3) Período dos estudos microultraestruturais que permitiram uma padronização da terminologia utilizada para identificação morfológica das espécies na década de 80 (WALKER, 1983); 4) Desenvolvimento dos estudos de ontogenia na década de 90, liderados por Morton e colaboradores, permitindo aperfeiçoar a delimitação dos táxons e 5) Período de 2000 ao atual, fortemente caracterizado pela implementação de técnicas moleculares. Durante esse processo histórico, várias descobertas contribuíram para o aperfeiçoamento da classificação desse grupo de fungos até o status atual do conhecimento científico. O marco que representa o começo da história da taxonomia e sistemática do grupo consiste na primeira descrição de espécies de FMA realizada pelos irmãos Tulasne & Tulasne (1845) das espécies Glomus macrocarpum e Glomus microcarpum. Vinte e nove anos após essa descrição, o segundo gênero de FMA foi proposto por Berkekley & Broome (1873), Sclerocystis. Esse período das primeiras descobertas taxonômicas, caracterizado pelas descrições de espécies esporocárpicas (GOTO, 2009) antecedeu a própria definição do termo micorriza, cunhado por Frank (1885) e o entendimento mais refinado dessa relação simbiôntica pelo pesquisador, um botânico alemão, que foi o primeiro cientista a apresentar interpretação e conclusão lógica sobre a ocorrência micorrízica na natureza, através da combinação de estudos morfológicos de raízes de plantas com observações ecológicas (TRAPPE, 2005).

Quase cinco décadas depois, foi elaborada a primeira revisão taxonômica da família Endogonaceae, na qual os FMA encontravam-se inseridos, com vistas a apresentar alguns pontos discutíveis na classificação da família, considerando como membros de Endogonaceae os gêneros Endogone, Glaziella, Sclerocystis e Sphaerocreas (THAXTER, 1922). Pouco mais de cinco décadas se passaram até a publicação de uma segunda revisão taxonômica, por Gerdemann & Trappe (1974), ainda mantendo as espécies de FMA em Endogonaceae, porém, contando com modificações que incluíram a descrição de dois novos gêneros, Acaulospora e Gigaspora. Posteriormente, o gênero Acaulospora foi subdividido em um novo gênero, Entrophospora com base no modo de desenvolvimento do esporo, e o gênero Gigaspora também foi segregado, com a criação do gênero Scutellospora (AMES & SCHNEIDER, 1979; WALKER & SANDERS, 1986). A segregação de Gigaspora foi realizada com base no modo de germinação: enquanto espécies pertencentes à Scutellospora desenvolvem uma estrutura germinativa especializada sob a parede interna, denominada placa germinativa, espécies de Gigaspora não apresentam parede interna e sua germinação ocorre diretamente através da parede do esporo. Notável contribuição na década de 80 correspondeu à proposição de uma terminologia padronizada para a análise dos diferentes caracteres subcelulares dos esporos, por Walker (1983). A terminologia para a descrição de espécies teve com base os diferentes tipos de “parede do esporo”, que podiam ser agrupados em “grupos de paredes”, incluindo uma representação gráfica em murografia. Esse sistema foi complementado posteriormente por outros autores, culminando na proposição de dez tipos distintos de paredes: amorfa, chanfranulada, coriácea, evanescente, expansiva, germinativa, laminada, membranosa, perídio e unitária (BERCH & KOSKE, 1986; MORTON, 1986; KOSKE & GEMMA, 1995; SPAIN et al., 1989; WALKER, 1983, 1986). Diferentes propostas nomenclaturais também foram lançadas, com base em aspectos ontogenéticos. Morton et al (1995), por exemplo, desconsideraram a sistematização das paredes em grupos de paredes para a utilização da terminologia “parede do esporo”, “parede germinativa” e “estrutura de germinação” ao passo que Oehl et al (2008) consideram delimitar tais estruturas em “parede externa”, “parede mediana” e “parede interna”, essa última proposta de nomenclatura amplamente utilizada nas descrições das espécies desde então. Complementando as propostas da terminologia, Goto & Maia (2006), reconhecendo a singularidade dos esporos de

20 resistência dos FMA no Reino Fungi, designaram o termo “glomerosporo” para se referir a essas estruturas reprodutivas assexuadas. Ao final da década de 80, Pirozynski & Dalpé (1989) propuseram a família Glomeraceae (publicada como Glomaceae) para acomodar espécies de Glomus e Sclerocystis, com base na similaridade entre as linhagens existentes e registros fósseis, mantendo Acaulospora, Endogone, Entrophospora, Gigaspora e Scutellospora em Endogonaceae. Contudo, Morton (1990) questionou a monofilia dos FMA, indicando que o grupo não apresentava relações claras com outros membros de Endogonales. O trabalho desenvolvido por Morton (1990) propôs uma nova classificação, acomodando todos os fungos simbiontes mutualistas com as raízes de plantas, formadores da micorriza arbuscular (FMA), na nova ordem Glomales (atualmente referida como Glomerales). Ademais, Morton & Benny (1990) propuseram duas subordens dentro do grupo: Gigasporinae, composta unicamente pela família Gigasporaceae (Gigaspora e Scutellospora) e Glominae, composta por Glomaceae (Glomus e Sclerocystis) e Acaulosporaceae (Acaulospora e Entrophospora), tendo como base diferenças morfológicas nas estruturas do fungo dentro das raízes. O período que abrange da década de 90 ao início da década de 2000 é marcado pela descrição de espécies de Glomeromycota fósseis. As espécies fósseis datam do período Devoniano (Glomites rhyniensis T.N. Taylor, W. Remy, Hass & Kerp e Palaeoglomus grayi D. Redecker, Kodner & L.E. Graham) e Terciário (Gigasporites myriamices Carlie J. Phipps & T.N. Taylor e Glomites cycestris Carlie J. Phipps & T.N. Taylor) (PHIPPS & TAYLOR, 1996; REDECKER et al., 2002; TAYLOR, 1995), táxons extintos, possivelmente relacionados aos atuais gêneros Glomus e Gigaspora. Linhagens basais foram descritos no filo através da combinação de dados morfológicos sobre aspectos da micorrizas e análises moleculares do DNA ribossomal, nomeadas Archaeosporaceae e Paraglomeraceae, com os gêneros representantes Archaeospora e Paraglomus, respectivamente (Figura 1) (MORTON & REDECKER, 2001). Um grande marco nesse período consistiu na criação de um novo filo para acomodar todas as espécies de FMA por Schüssler et al. (2001), com base na análise da subunidade menor do RNA ribossomal (SSU rRNA). A proposição desse filo lançou uma nova base para a sistemática de FMA, tornando-se um grupo reconhecidamente monofilético e mais relacionado em termos de divergência com os membros dos filos Ascomycota e Basidiomycota, em contraste com a concepção até então vigente de seu posicionamento filogenético dentro do filo Zygomycota (Figura 2).

Os autores também propuseram a criação de três novas ordens (Archaeosporales, Diversisporales e Paraglomerales) e incluíram a família Geosiphonaceae na classificação. Geosiphon pyriformis, espécie representante da família Geosiphonaceae, corresponde à única espécie descrita de FMA que difere do padrão conhecido da micorriza arbuscular, realizando no filo Glomeromycota associação simbiótica com cianobactérias (WETTSTEN, 1995). O período subsequente ao ano da proposição do filo Glomeromycota (2001 - atual) é marcado pela descrição de novos táxons e lançamento de revisões taxonômicas em curtos intervalos de tempo (OEHL et al., 2006, 2008, 2011a; PALENZUELA, 2008; SCHÜSSLER & WALKER, 2010). Oehl et al. (2008) realizaram uma revisão taxonômica da família Gigasporaceae, na qual análises morfológicas e moleculares concomitantes demonstraram que o então descrito gênero Scutellospora era polifilético e compreendia seis gêneros, distribuídos em quatro famílias: Dentiscutataceae (Dentiscutata, Fuscutata e Quatunica), Racocetraceae (Cetraspora e Racocetra) e Scutellosporaceae (Scutellospora), com a família Gigasporaceae monoespecífica, representada pelo gênero Gigaspora. O trabalho permitiu elucidar questões evolutivas, indicando que Gigaspora derivou evolutivamente de Scutellospora, sendo Scutellosporaceae um clado ancestral do grupo de espécies que apresentam modo de desenvolvimento gigasporoide (OEHL et al., 2008).

Figura 1. Classificação proposta por Morton & Redecker (2001). Fonte: http://invam.wvu.edu/

Figura 2. Classificação proposta por Schüssler et al. (2001), indicando um clado próprio para Glomeromycota formando um grupo irmão com Ascomycota e Basidiomycota. Fonte: Schüssler et al. (2001).

Figura 3. Classificação proposta por Schüssler et al. (2001), indicando os táxons pertencentes ao filo Glomeromycota..

Posteriormente, Morton & Msiska (2010), rejeitaram os novos clados propostos por Oehl et al. (2008), mediante análise filogenética utilizando os genes 25S rRNA e β- tubulina concatenados e revisão de 23 caracteres morfológicos do grupo, passando a considerar apenas uma única família, Gigasporaceae, composta pelos gêneros Gigaspora, Racocetra e Scutellospora. Contudo, trabalhos posteriores conferiram suporte aos clados propostos por Oehl et al. (2008), sustentando sua classificação (GOTO et al., 2010; 2011; 2012; KRÜGER et al., 2012). Adicionalmente, um gênero ancestral da família Scutellosporaceae, Orbispora, foi descrito por Oehl et al. (2011d), constituindo um clado que compartilha distinta placa germinativa orbital. Goto et al. (2012) descreveram uma nova família (Intraornatosporaceae) e dois novos gêneros (Intraornatospora e Paradentiscutata). Fortalecendo o conhecimento sobre a classificação de Gigasporales, Silva et al. (2012) reavaliaram aspectos filogenéticos e evolutivos da ordem, com base em análise de sequências de genes da SSU, LSU (rDNA) e β-tubulina que corroborou a polifilia de Scutellospora e a proposta de classificação em quatro famílias e sete gêneros, além dos táxons adicionais propostos por Goto et al. (2012) e Oehl et al. (2011d) Schüssler & Walker (2010) propuseram análise filogenética baseada na SSU rRNA, segregando espécies do gênero Glomus para os gêneros Funneliformis, Sclerocystis e Rhizophagus e erigindo a família Claroideoglomeraceae, representada pelo gênero Claroideoglomus. Funneliformis e Claroideoglomus consistiram em novos gêneros caracterizados molecularmente e Sclerocystis e Rhizophagus consistiram em gêneros anteriormente descritos e resgatados (BERKELEY & BROOME, 1873; DANGEARD, 1896). Contudo, Schüssler & Walker (2010) basearam suas conclusões em dados exclusivamente moleculares, não apresentando correlação entre caracteres morfológicos e os distintos clados filogenéticos dentro de Glomerales. Diante disso, Oehl et al (2011b), revisando espécies que apresentam modo de formação glomóide identificaram dentro de Glomerales dois novos gêneros (Septoglomus e Simiglomus) e um gênero em Claroideoglomeraceae (Viscospora), mediante uma análise combinada entre dados de sequências ribossomais e caracteres morfológicos. Além disso, os autores elucidaram que membros de Paraglomerales também eram capazes de desenvolver esporos glomóide que germinam diretamente através da parede do esporo, ao invés do padrão até então relatado para membros de Glomerales, no qual a germinação ocorre através da hifa de sustentação. Complementando os estudos sobre Glomerales, Oehl et al. (2011c) demonstraram que a espécie tipo do gênero

Entrophospora, Entrophospora infrequens, é mais próxima filogeneticamente do gênero Claroideoglomus, justificando a transferência de Entrophosporaceae da ordem Diversisporales para Glomerales. De 2010 ao período atual, novos táxons têm sido constantemente propostos e debatidos na literatura. De nove gêneros e sete famílias designadas para agrupar as espécies na proposição do filo Glomeromycota por Schüssler et al. (2001), o filo atualmente conta com 38 gêneros e 15 famílias, adições que representam mais de 100% de acréscimo às respectivas categorias (Figura 4). Análises morfológicas e moleculares concomitantes também conduziram a reavaliação de aspectos preliminarmente definidos na organização taxonômica do filo Glomeromycota. Um exemplo trata-se da espécie atualmente classificada como Sphaerocreas pubescens, recentemente reconhecida como uma espécie não pertencente ao filo Glomeromycota. Sphaerocreas pubescens foi descrita originalmente no gênero Sphaerocreas, perpassando por cinco acomodações taxonômicas entre gêneros até novas evidências terem sido elucidadas. Incialmente, a espécie foi transferida para Stigmatella, subsequentemente para Sclerocystis e posteriormente, a espécie foi realocada em Sphaerocreas, transferida para Endogone e acomodada mais uma vez, desta vez por longo período de tempo, no gênero Glomus (GERDEMANN & TRAPPE, 1974; VON HÖHNEL, 1910; SACCARDO, 1882; SACCARDO, 1886; THAXTHER, 1922; ZYCHA, 1935). Setenta e nove anos depois, Hirose et al (2014), investigando a posição filogenética de S. pubescens com base em avaliação de sequências gênicas da 18S rRNA demonstraram que S. pubescens (então classificada como Glomus pubescens), travava-se de uma espécie membro do clado Mucoromycotina, pertencente aos Zygomycota, retornando para Sphaerocreas. Outro exemplo corresponde ao gênero Rhizophagus. A espécie tipo do gênero, R. populinus, foi descrita originalmente por Dangeard (1900), com base em uma vaga análise de estruturas infectivas atribuídas ao fungo, presente em raízes. Décadas após, Gerdemann & Trappe (1974) sinonimizaram Rhizophagus com Glomus. Schüssler & Walker (2010), revisando a descrição original de R. populinus, reestabeleceram o gênero na família Glomeraceae, para acomodar as espécies de FMA que produziam abundantes agregados de glomerosporos no solo. No entanto, Sieverding et al. (2014) demonstraram através de extensiva revisão, utilizando dados morfológicos e moleculares de várias espécimes disponíveis em culturas e registros de literatura que R. populinus, espécie tipo de Rhizophagus não poderia ser acomodado em Glomeromycota, podendo pertencer aos Oomycota. Diante disso, os autores erigiriam

25 um novo gênero Rhizoglomus, para acomodar então as espécies de FMA classificadas em Rhizophagus, transferindo esse gênero, um provável Oomyceto, do filo. A partir de então, o gênero Rhizoglomus comporta tanto espécies com formação em agregados quanto espécies que formam glomerosporos isoladamente no solo. Os casos de Rhizophagus e Sphaerocreas, dois táxons pertencentes a distintos reinos, equivocadamente considerados FMA, tratam-se de dois exemplos que ressaltam a importância da condução de reavaliações taxonômicas sobre táxons descritos pioneiramente, cujas descrições originais apresentam lacunas em termos de informação taxonômica e posicionamento filogenético. A taxonomia de FMA tem se intensificado particularmente desde as últimas duas décadas, com o incremento acelerado na descrição de novas categorias e espécies. A publicação da revisão da família Endogonaceae por Gerdemann & Trappe (1974) até o lançamento de bases para a construção de terminologia padronizada para a descrição de novas espécies e a consolidação dos estudos ontogenéticos, liderados por Morton e colaboradores, corresponde a um período intenso para a taxonomia-alfa, no qual houve o maior número de espécies de FMA descritas para o filo (Figura 5). A partir da entrada da biologia molecular nos estudos taxonômicos e de diversidade (2001 – período atual), é possível verificar uma guinada na proposição de novos gêneros (Figura 6), período no qual as revisões taxonômicas se tornaram mais rotineiras, avanços produzidos que contribuem, sistematicamente, para recuperar uma classificação mais natural possível. Todavia, a diversidade atual de espécies de FMA não corresponde às estimativas estabelecidas para o grupo. Considerando-se que a diversidade de plantas pode alcançar 300.000 espécies (Mora et al., 2011), e mais de 80% das espécies vegetais possuem potencial para desenvolver simbiose micorrízica, as cerca de 270 espécies de FMA conhecidas atualmente representam número notavelmente baixo em relação ao esperado. Levando-se em consideração a longa história evolutiva do filo e sua ubiquidade nos ecossistemas, mesmo estando em período intenso de contribuições para a taxonomia e sistemática de FMA, o status do conhecimento atual ainda encontra-se em fase preliminar diante das novas descobertas que estão potencialmente por vir.

Figura 4. Árvore filogenética proposta por Oehl et al. (2011a), incluindo taxa adicionais propostos por Błaszkowski (2012, 2014), Goto et al. (2012), Marinho et al. (2014), Oehl et al. (2014). Fonte: http://glomeromycota.wix.com/lbmicorrizas.

Figura 5. Número de espécies de Glomeromycota descritas por período.

Figura 6. Número de gêneros de Glomeromycota descritos por período.

2.3. DIVERSIDADE DE FUNGOS MICORRÍZICOS ARBUSCULARES NO BRASIL

O Brasil é um dos países mais ricos do mundo em diversidade, apresentando enorme potencial biológico a ser explorado (MITTERMEIER et al., 2005; PÓVOA et

28 al., 2006). Dada à sua dimensão continental e à grande variação geomorfológica e climática, o país abriga sete biomas: Amazônia, Caatinga, Campos Sulinos, Cerrado, Mata Atlântica, Pantanal e o bioma Costeiro, dentre os quais se estima abrigar cerca de 13,6% das espécies do mundo, levando-se em consideração os grupos taxonômicos mais bem conhecidos, como plantas e animais (LEWINSOHN & PRADO, 2005). Os primeiros relatos sobre a ocorrência de fungos micorrízicos no Brasil datam do início do século XIX (1906 – 1937) quando J. Rick encontrou, em florestas de Pinus, no Rio Grande do Sul, fungos do gênero Amanita, caracteristicamente ectomicorrízicos (SIQUEIRA et al., 2010). Em 1922, Thaxter realizou o primeiro registro de FMA, que consistia em uma espécie de Redeckera fulva (descrita na época como Endogone fulva). Contudo, o período que principiou as iniciativas de pesquisa sobre FMA no Brasil foi o início na década de 70, marcado por estudos restritos a áreas agrícolas, de caráter eminentemente tecnológico e voltado para aplicações na agricultura, em decorrência do impacto da consolidação do conhecimento sobre o papel dos FMA na absorção de nutrientes, ocorrida na década anterior (ZANGARO & MOREIRA, 2010). Foram então nas décadas subsequentes que os primeiros trabalhos para o entendimento do papel dos FMA em ecossistemas naturais foram desenvolvidos, levando-se em consideração a avaliação da ocorrência e realização de inventários taxonômicos nos diferentes ecossistemas brasileiros. Bononi & Trufem (1983) foram os primeiros pesquisadores a reportarem a ocorrência de espécies de FMA em ecossistemas naturais, precisamente, em áreas nativas do Cerrado e desde então, trabalhos de diversidade têm sido conduzidos por todo o país, conforme registrado em compilação de dados sobre FMA no Brasil por Siqueira et al. (2010). Na referida publicação, foi obtido um total de 119 espécies ocorrendo em território nacional (SOUZA et al., 2010). Atualmente, 153 espécies de FMA foram catalogadas no Brasil, número que representa 57% de representatividade do filo Glomeromycota (Tabela 1). Das 15 famílias e 38 gêneros atualmente descritos para o filo, no Brasil ocorre 13 famílias e 28 gêneros, isto é, mais de 50% das famílias e gêneros distribuídos entre as cinco ordens do filo Glomeromycota, valores que condizem, a princípio, com o esperado para um país megadiverso (Figura 7 e 8). Ainda assim, considerando-se a abrangência territorial do país e as lacunas taxonômicas em alguns dos domínios fitogeográficos, esse valor poderá ser potencialmente ampliado. Gigasporales e Glomerales constituem as ordens mais representadas no Brasil, tendo sido descritas poucas linhagens basais no país (Archaeosporales e Paraglomerales).

Tabela 1. Espécies de Glomeromycota que ocorrem no Brasil. Família Espécie Acaulosporaceae Acaulospora bireticulata F.M. Rothwell & Trappe Acaulospora capsicula Błaszk. Acaulospora cavernata Błaszk. Acaulospora colossica Schultz, Bever & J.B. Morton Acaulospora delicata C. Walker, C.M. Pfeiffer & Bloss Acaulospora denticulata Sieverd. & S. Toro Acaulospora dilatata J.B. Morton Acaulospora elegans Trappe & Gerd. ¹Acaulospora endographis B.T. Goto Acaulospora excavata Ingleby & C. Walker Acaulospora foveata Trappe & Janos ¹Acaulospora herrerae Furrazola, B.T.Goto, G.A.Silva, Sieverd. & Oehl ¹Acaulospora ignota Błaszk., Góralska, Chwat & Goto Acaulospora koskei Błaszk. Acaulospora lacunosa J.B. Morton Acaulospora laevis Gerd. & Trappe Acaulospora longula Spain & N.C. Schenck ²Acaulospora mellea Spain & N.C. Schenck Acaulospora morrowiae Spain & N.C. Schenck Acaulospora paulinae Błaszk. Acaulospora rhemii Sieverd. & S. Toro Acaulospora nicolsonii C. Walker, L.E. Reed & F.E. Sanders Acaulospora reducta Oehl, B.T. Goto & C.M.R. Pereira Acaulospora rugosa J.B. Morton Acaulospora scrobiculata Trappe Acaulospora sieverdingii Oehl, Sýkorová & Błaszk. Acaulospora spinosa C. Walker & Trappe Acaulospora tuberculata Janos & Trappe Ambisporaceae Ambispora appendicula (Spain, Sieverd., N.C. Schenck) C. Walker

¹Ambispora brasiliensis B.T. Goto, L.C. Maia & Oehl Ambispora fecundispora (N.C. Schenck & G.S. Sm.) C. Walker Ambispora gerdemannii (S.L. Rose, B.A. Daniels & Trappe) C. Walker, Vestberg & A. Ambispora jimgerdemannii (Spain, Oehl & Sieverd.) C. Walker Ambispora leptoticha (N.C. Schenck & G.S. Sm.) C. Walker, Vestberg & A. Schüssler Kuklospora colombiana (Spain & N.C. Schenck) Oehl & Sieverd. Kuklospora kentinensis (Wu & Liu) Oehl & Sieverd. Archaeosporaceae Archaeospora myriocarpa (Spain, Sieverd. & N.C. Schenck) Oehl, G.A. Silva, B.T. Goto & Sieverd. Archaeospora trappei (R.N. Ames & Linderman) J.B. Morton & D. Redecker Archaeospora undulata (Sieverd.) Sieverd., G.A. Silva, B.T. Goto & Oehl Dentiscutataceae Dentiscutata biornata (Spain, Sieverd. & S. Toro) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl ¹Dentiscutata cerradensis (Spain & J. Miranda) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl ¹Dentiscutata colliculosa B.T. Goto & Oehl Dentiscutata hawaiiensis (Koske & Gemma) Sieverd., F.A. Souza & Oehl Dentiscutata heterogama (T.H. Nicolson & Gerd.) Sieverd., F.A. Souza & Oehl Dentiscutata nigra (J.F. Redhead) Sieverd., F.A. Souza & Oehl ¹Dentiscutata scutata (C. Walker & Dieder.) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl Dentiscutata reticulata (Koske, D.D. Miller & C. Walker) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl ¹Fuscutata aurea Oehl, C.M. Mello & G.A. Silva ¹Fuscutata heterogama Oehl, F.A. Souza, L.C. Maia & Sieverd. ¹Fuscutata rubra (Stürmer & J.B. Morton) Oehl, F.A. de Souza

& Sieverd. Fuscutata savannicola (R.A. Herrera & Ferrer) Oehl, F.A. Souza & Sieverd. Quatunica erythropus (Koske & C. Walker) F.A. de Souza Sieverd. & Oehl Diversisporaceae Corymbiglomus tortuosum (N.C. Schenck et G.S. Sm.) Błaszk. et Chwat Diversispora insculpta (Błaszk.) Oehl, G.A. Silva & Sieverd. Diversispora spurca (C.M. Pfeifer, C. Walker & Bloss) C. Walker & Schüssler Diversispora versiformis (P. Karst.) Oehl, G.A. Silva & Sieverd. Redeckera fulva (Berk. & Broome) C. Walker & A. Schüssler Entrophosporaceae Claroideoglomus claroideum (N.C. Schenck & G.S. Sm.) C. Walker & A. Schüssler Claroideoglomus etunicatum (W.N. Becker & Gerd.) C. Walker & A. Schüssler Claroideoglomus lamellosum (Dalpé, Koske & Tews) C. Walker & A. Schüssler Claroideoglomus luteum (L.J. Kenn., J.C. Stutz & J.B. Morton) C. Walker & A. Schüssler Entrophospora infrequens (I.R. Hall) R.N. Ames & R.W. Schneid. Viscospora viscosa (T.H. Nicolson) Sieverd., Oehl & F.A. Souza Gigasporaceae Gigaspora albida N.C. Schenck & G.S. Sm. Gigaspora decipiens I.R. Hall & L.K. Abbott Gigaspora gigantea (T.H. Nicholson & Gerd.) Gerd. & Trappe Gigaspora margarita W.N. Becker & I.R. Hall ¹Gigaspora ramisporophora Spain, Sieverd. & N.C. Schenck Gigaspora rosea T.H. Nicolson & N.C. Schenck Glomeraceae Funneliformis caledonium (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker & A. Schüssler

Funneliformis geosporum (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker & A. Schüssler Funneliformis halonatum (S.L. Rose & Trappe) Oehl, G.A. Silva & Sieverd. Funneliformis monosporus (Gerd. & Trappe) Oehl, G.A. Silva & Sieverd. Funneliformis mosseae (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker & A. Schüssler Funneliformis verruculosum (Błaszk.) C. Walker & A. Schüssler Funneliformis vesiculiferum (Thaxt.) C. Walker & A. Schüssler Glomus albidum C. Walker & L.H. Rhodes Glomus ambisporum G.S. Sm. & N.C. Schenck Glomus australe (Berk.) S.M. Berch Glomus arborense McGee ²Glomus brohultii R.A. Herrera, Ferrer & Sieverd. Glomus clavisporum (Trappe) R.T. Almeida & N.C. Schenck Glomus diaphanum J.B. Morton & C. Walker Glomus dimorphicum Boyetchko & J.P. Tewari Glomus formosanum C.G. Wu & Z.C. Chen Glomus fuegianum (Speg.) Trappe & Gerd. Glomus globiferum Koske & C. Walker Glomus glomerulatum Sieverd. Glomus heterosporum G.S. Sm. & N.C. Schenck Glomus lacteum S.L. Rose & Trappe Glomus macrocarpum Tul. & C. Tul. Glomus maculosum D.D. Mill. & C. Walker Glomus magnicaule I.R. Hall Glomus microcarpum Tul. & C. Tul. Glomus multicaule Gerd. & B.K. Bakshi Glomus multisubstensum Mukerji, Bhattacharjee & J.P. Tewari Glomus pallidum I.R. Hall Glomus pansihalos S.M. Berch & Koske

Glomus pellucidum McGee & Pattinson Glomus nanolumen Koske & Gemma Glomus reticulatum Bhattacharjee & Mukerji Glomus rubiforme (Gerd. & Trappe) R.T. Almeida & N.C. Schenck Glomus taiwanense (C.G. Wu & Z.C. Chen) R.T. Almeida & N.C. Schenck ex Y.J. Yao Glomus tenebrosum (Thaxt.) S.M. Berch Glomus tenue (Greenall) I.R. Hall ¹Glomus trufemii B. T. Goto, G. A. Silva & Oehl Glomus vesiculiferum (Thaxt.) Gerd. & Trappe Sclerocystis coremioides Berk. & Broome Sclerocystis sinuosa Gerd. & B.K. Bakshi

Septoglomus constrictum (Trappe) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Septoglomus deserticola (Trappe, Bloss & J.A. Menge) G.A. Silva, Oehl & Sieverd. Septoglomus furcatum Błaszk., Chwat & Kovács, Ryszka ¹Septoglomus titan B.T. Goto & G.A. Silva Simiglomus hoi (S.M. Berch & Trappe) G.A. Silva, Oehl & Sieverd. Rhizoglomus aggregatum (N.C. Schenck & G.S. Sm.) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Rhizoglomus clarum (T.H. Nicolson & N.C. Schenck) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Rhizoglomus fasciculatum (Thaxt.) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Rhizoglomus intraradices (N.C. Schenck & G.S. Sm.) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Rhizoglomus invermaium (I.R. Hall) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Rhizoglomus manihotis (R.H. Howeler, Sieverd. & N.C. Schenck) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Rhizoglomus microaggregatum (Koske, Gemma & P.D. Olexia) Sieverd., G.A. Silva & Oehl

¹Rhizoglomus natalense (Błaszk., Chwat & B.T. Goto) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Intraornatosporaceae ¹Intraornatospora intraornata (B.T. Goto & Oehl) B.T. Goto, Oehl & G.A. Silva ¹Paradentiscutata bahiana Oehl, Magna, B.T. Goto & G.A. Silva ¹Paradentiscutata maritima B.T. Goto, D.K. Silva, Oehl & G.A. Silva Pacisporaceae Pacispora chimonobambusae (C.G. Wu & Y.S. Liu) Sieverd. & Oehl ex C Walker, Vestberg & Schuessler Pacispora robigina Sieverd. & Oehl Pacispora scintillans (S.L. Rose & Trappe) Sieverd. & Oehl ex C. Walker, Vestberg & A. Schüssler Paraglomeraceae Paraglomus albidum (C. Walker & L.H. Rhodes) Oehl, F.A. Souza, G.A. Silva & Sieverd. Paraglomus bolivianum (Sieverd. & Oehl) Oehl & G.A. Silva ¹Paraglomus brasilianum (Spain & J. Miranda) J.B. Morton & D. Redecker Paraglomus occultum (C. Walker) J.B. Morton & D. Redecker ¹Paraglomus pernambucanum Oehl, C.M. Mello, Magna & G.A. Silva Racocetraceae ¹Cetraspora auronigra Oehl, L.L. Lima, Kozovits, Magna & G.A. Silva Cetraspora gilmorei (Trappe & Gerd.) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Cetraspora nodosa (Błaszk.) Oehl, G.A. Silva, B.T. Goto & Sieverd. Cetraspora pellucida (T.H. Nicolson & N.C. Schenck) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Racocetra castanea (C. Walker) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Racocetra coralloidea (Trappe, Gerd. & I. Ho) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.

Racocetra fulgida (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Racocetra gregaria (N.C. Schenck & T.H. Nicolson) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Racocetra minuta (Ferrer & R.A. Herrera) Oehl, F.A. Souza & Sieverd. Racocetra persica (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. ¹Racocetra tropicana Oehl, B.T. Goto & G.A. Silva ²Racocetra verrucosa (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Racocetra weresubiae (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Scutellosporaceae ¹Bulbospora minima Oehl, Marinho, B.T. Goto & G.A. Silva ¹Orbispora pernambucana (Oehl, D.K. Silva, N. Freitas, L.C. Maia) Oehl, G.A.Silva & D.K. Silva ¹Scutellospora alterata Oehl, J.S. Pontes, Palenz., Sánchez- Castro & G.A. Silva Scutellospora aurigloba (I.R. Hall) C.Walker & F.E. Sanders Scutellospora calospora (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker & F.E. Sanders Scutellospora dipapillosa (C. Walker & Koske) C. Walker & F.E. Sanders Scutellospora dipurpurescens J.B. Morton & Koske 1. Espécies descritas originalmente a partir de material tipo brasileiro; 2. Espécies em que a descrição original considera a análise de amostra proveniente do Brasil como material suplementar para o diagnóstico taxonômico. Fonte: http://glomeromycota.wix.com/lbmicorrizas.

Além disso, das 153 espécies que ocorrem no Brasil, 27 espécies foram descritas incluindo material brasileiro para a avaliação taxonômica das quais 24 espécies foram exclusivamente descritas a partir de material tipo do Brasil. A Caatinga, a Mata Atlântica e o Cerrado correspondem aos biomas onde foram coletadas essas espécies novas (Tabela 2), com a Mata Atlântica e a Caatinga detendo maior percentual da contribuição. Tais resultados são produto do esforço amostral investido nessas regiões,

36 sendo válido destacar que os biomas historicamente pouco explorados podem consistir em reservatórios de espécies que ainda não foram descritas e cujo valor taxonômico é desconhecido para a manutenção florística. A Mata Atlântica, junto a Amazônia e o Cerrado consistem nos primeiros biomas brasileiros a serem contemplados em iniciativas de pesquisa (TRUFEM, 1996). A Caatinga, por sua vez, conseguiu reverter seu status de bioma pouco representativo em diversidade de FMA apresentado há pouco mais de uma década, quando detinha apenas 1% de representatividade dos registros de FMA (YANO-MELO, 2003). Atualmente a Caatinga consiste no segundo bioma mais representativo do país (95 espécies) (Figura 9), tendo permitido o acréscimo de sete novas espécies para a ciência. Essa mudança de paradigma deve-se em parte pelas iniciativas de programas de incentivo à prospecção biológica, como é o exemplo do Programa de Pesquisa em Biodiversidade do Semiárido – PPBio Semiárido, projeto que envolve a mobilização de pesquisas taxonômicas em áreas consideradas estratégicas, tendo em vista as reconhecidas lacunas taxonômicas do país. O Pampas, todavia, ainda constitui bioma pouco explorado nesse aspecto, detendo baixa representatividade (FLORA DO BRASIL, 2015). Esse fato pode refletir a ausência de taxonomistas especializados em FMA e/ ou de linhas de financiamento para pesquisas nessas áreas.

Tabela 2. Espécies novas de Fungos Micorrízicos Arbusculares descritas por domínio fitogeográfico no Brasil. Domínio fitogeográfico Número de espécies Referência Amazônia 2 Goto et al. (2013); Herrera-Peraza et al. (2003) Caatinga 10 Goto et al. (2010; 2012a, 2013); Furrazola et al. (2012); Lima et al. (2014); Marinho et al. (2014); Mello et al. (2013); Pontes et al. (2013); Pereira et al. (2015)

Cerrado 7 Goto et al. (2008); Pereira et al. (2015); Schenck et al. (1984); Spain et al. (1996a,b); Walker & Diederichs (1989) Mata Atlântica 15 Blaskowski et al. (2015); Furrazola et al. (2012); Goto et al. (2011, 2012a,b, 2013) Mello et al. (2012); Oehl et al. (2011); Pereira et al. (2015); Silva et al. (2008); Spain et al. (1989); Stürmer & Morton (1999)

Figura 7. Representatividade das espécies por ordem que ocorrem no Brasil.

Figura 8. Representatividade dos gêneros por ordem que ocorrem no Brasil.

Figura 9. Ocorrência de espécies de Fungos Micorrízicos Arbuculares (%) por bioma no Brasil.

2.4. FUNGOS MICORRÍZICOS ARBUSCULARES EM HOTSPOTS BRASILEIROS: CERRADO E MATA ATLÂNTICA

Dos cerca de duzentos países, apenas dezessete são considerados megadiversos, por conterem 70% da biodiversidade mundial e o Brasil está em primeiro lugar nessa lista, abrangendo a maior diversidade biológica continental: nosso território abriga entre

15% e 20% de toda a biodiversidade do planeta, o maior número de espécies endêmicas, a maior floresta tropical (a Amazônia) e dois dos 19 hotspots mundiais - a Mata Atlântica e o Cerrado - áreas no planeta que apresentam altas concentrações de espécies endêmicas e estão sofrendo excepcionais perdas de habitat (GANEM, 2011; MYERS, 1988). O termo Cerrado é comumente utilizado para designar o conjunto de ecossistemas (savanas, matas, campos rupestres e matas de galeria) que ocorrem no Brasil Central, apresentando clima estacional, precipitação média anual de 1.500mm e temperaturas geralmente amenas ao longo do ano, com variações médias de 22 a 27 ºC (KLINK & MACHADO, 2005). Corresponde ao segundo maior bioma brasileiro, ocupando 21% do território nacional (BORLAUG, 2002). De acordo com dados disponibilizados pelo IBGE (2004), sua área limita-se com quase todos os biomas, à exceção dos Campos Sulinos e os ecossistemas costeiro e marinho, embora caiba ressaltar que existem também porções de Cerrado na Amazônia, na Caatinga e na Mata Atlântica. A produção agrícola em regiões como o Cerrado tem sido limitada pela baixa fertilidade de seus solos, que são geralmente ácidos e apresentam deficiências generalizadas de nutrientes, especialmente do fósforo (MIRANDA et al., 2001a). Nesse contexto, a ocorrência da associação micorrízica proporciona melhor aproveitamento dos fertilizantes fosfatados utilizados e benefícios na obtenção de nutrientes pelas plantas. Os diversos levantamentos realizados em diferentes tipos de solos de Cerrado mostram que os FMA se associam a plantas nativas da região, englobando gramíneas, leguminosas, espécies arbóreas e também plantas cultivadas, como arroz, trigo, feijão, milho, soja, sorgo, mandioca, café, citros, seringueira e em espécies forrageiras (FELDMANN et al., 1993; MIRANDA et al., 1982, 1984, 2001a,b, 2002, 2005; SIQUEIRA et al., 1987; WEBER & OLIVEIRA, 1994). O Cerrado detém 92 registros de espécies de FMA (Tabela 3), 60% de representatividade das 153 espécies que ocorrem nos diferentes ecossistemas brasileiros, dentre as quais sete espécies consistem em novas para a ciência: A. brasiliensis, A. reducta, C. auronigra, D. cerradensis, D. scutata, P. brasilianum e R. verrucosa (WALKER & DIEDERICHS, 1989, SPAIN et al., 1996 a,b, GOTO et al., 2008).

Tabela 3. Espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares registradas no Cerrado¹. Família Espécie Acaulosporaceae Acaulospora cavernata Błaszk. Acaulospora colossica P.A. Schultz, Bever & J.B. Morton Acaulospora delicata C. Walker, C.M. Pfeiffer & Bloss. Acaulospora denticulata Sieverd. & S. Toro Acaulospora excavata Ingleby & C. Walker Acaulospora dilatata J.B. Morton Acaulospora foveata Trappe & Janos Acaulospora herrerae Furrazola, B.T. Goto, G.A. Silva, Sieverd. & Oehl Acaulospora koskei Błaszk. Acaulospora laevis Gerd. & Trappe Acaulospora longula Spain & N.C. Schenck Acaulospora mellea Spain & N.C. Schenck Acaulospora morrowiae Spain & N.C. Schenck Acaulospora reducta Oehl, B.T. Goto & C.M.R. Pereira Acaulospora rhemii Sieverd. & S. Toro Acaulospora rugosa J.B. Morton Acaulospora scrobiculata Trappe Acaulospora spinosa C. Walker & Trappe Acaulospora tuberculata Janos & Trappe Kuklospora colombiana (Spain & N.C. Schenck) Oehl & Sieverd Ambispora appendicula (Spain, Sieverd.,

N.C. Schenck) C. Walker Ambispora brasilensis B.T. Goto, L.C. Maia & Oehl Ambispora callosa (Sieverd.) C. Walker, Vestberg & A. Schüssler Ambispora fecundispora (N.C. Schenck & G.S. Sm.) C. Walker, Vestberg & A. Schüssler Ambispora gerdemannii (S.L. Rose, B.A. Daniels & Trappe) C. Walker, Vestberg & A. Schüssler Archaeosporaceae Archaeospora leptoticha (N.C. Schenck & G.S. Sm.) J.B. Morton & D. Redecker Archaeospora myriocarpa (Spain, Sieverd. & N.C. Schenck) Oehl, G.A. Silva, B.T. Goto & Sieverd. Archaeospora trappei (R.N. Ames & Linderman) J.B. Morton & D. Redecker. Dentiscutataceae Dentiscutata biornata (Spain, Sieverd. & S. Toro) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl Dentiscutata cerradensis (Spain & J. Miranda) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl Dentiscutata heterogama (T.H. Nicolson & Gerd.) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl Dentiscutata nigra (J.F. Readhead) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl Dentiscutata reticulata (Koske, D.D. Miller & C. Walker) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl Dentiscutata scutata (C. Walker & Dieder.) Sieverd., F.A. Souza & Oehl Fuscutata heterogama (T.H. Nicolson & Gerd.) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl

Fuscutata rubra (Stürmer & J.B. Morton) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Diversisporaceae Corymbiglomus tortuosum (N.C. Schenck & G.S. Sm.) Błaszk. & Chwat Redeckera fulva (Berk. & Broome) C. Walker & A. Schüssler Entrophosporaceae Claroideoglomus claroideum (N.C. Schenck & G.S. Sm.) C. Walker & A. Schüssler Claroideoglomus etunicatum (W.N. Becker & Gerd.) C. Walker & A. Schüssler Claroideoglomus lamellosum (Dalpé, Koske & Tews) C. Walker & A. Schüssler Entrophospora infrequens (I.R. Hall) R.N. Ames & R.W. Schneid Gigasporaceae Gigaspora albida N.C. Schenck & G.S. Sm. Gigaspora decipiens I.R. Hall & L.K. Abbott Gigaspora gigantea (T.H. Nicholson & Gerd.) Gerd. & Trappe Gigaspora margarita W.N. Becker & I.R. Hall Gigaspora ramisporophora Spain, Sieverd. & N.C. Schenck Gigaspora rosea T.H. Nicolson & N.C. Schenck Glomeraceae Funneliformis geosporus (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker & A. Schüssler Funneliformis monosporus (Gerd. & Trappe) Oehl, G.A. Silva & Sieverd. Funneliformis mosseae (T.H. Nicolson &

Gerd.) C. Walker & A. Schüssler Funneliformis multiforus (Tadych & Błaszk.) Oehl, G.A. Silva & Sieverd Glomus badium Oehl, D. Redecker & Sieverd Glomus clavisporum (Trappe) R.T. Almeida & N.C. Schenck Glomus diaphanum J.B. Morton & C. Walker Glomus fuegianum (Speg.) Trappe & Gerd. Glomus glomerulatum Sieverd Glomus macrocarpum Tul. & C. Tul. Glomus microcarpum Tul. & C. Tul. Rhizoglomus clarum (T.H. Nicolson & N.C. Schenck) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Rhizoglomus fasciculatum (Thaxt.) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Rhizoglomus intraradices (N.C. Schenck & G.S. Sm.) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Rhizoglomus invermaium (I.R. Hall) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Rhizoglomus manihotis (R.H. Howeler, Sieverd. & N.C. Schenck) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Rhizoglomus microaggregatum (Koske, Gemma & P.D. Olexia) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Sclerocystis coremioides Berk. & Broome Sclerocystis sinuosa Gerd. & B.K. Bakshi. Septoglomus constrictum (Trappe) Sieverd., G.A. Silva & Oehl

Septoglomus deserticola (Trappe, Bloss & J.A. Menge) G.A. Silva, Oehl & Sieverd Septoglomus titan B.T. Goto & G.A. Silva Intraornatosporaceae Paradentiscutata baiana Oehl, Magna, B.T. Goto & G.A. Silva Pacisporaceae Pacispora dominikii (Błaszk.) Sieverd. & Oehl Pacispora scintilans (S.L. Rose & Trappe) Sieverd. & Oehl ex C Walker, Vestberg & Schüessler Paraglomeraceae Paraglomus albidum (C. Walker & L.H. Rhodes) Oehl, F.A. Souza, G.A. Silva & Sieverd. Paraglomus brasilianum (Spain & J. Miranda) J.B. Morton & D. Redecker Paraglomus occultum (C. Walker) J.B. Morton & D. Redecker Paraglomus pernambucanum Oehl, C.M. Mello, Magna & G.A. Silva Scutellosporaceae Orbispora pernambucana (Oehl, D.K. Silva, N. Freitas, L.C. Maia) Oehl, G.A.Silva & D.K. Silva Scutellospora aurigloba (I.R. Hall) C.Walker & F.E. Sanders Scutellospora calospora (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker & F.E. Sanders Scutellospora dipapillosa (C. Walker & Koske) C. Walker & F.E. Sanders Scutellospora dipurpurescens J.B. Morton & Koske Scutellospora tricalypta (R.A. Herrera & Ferrer) C. Walker & F.E. Sanders Racocetraceae Cetraspora auronigra Oehl, L.L. Lima,

Kozovits, Magna & G.A. Silva Cetraspora gilmorei (Trappe & Gerd.) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Cetraspora spinosissima (C. Walker & Cuenca) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Cetraspora pellucida (T.H. Nicolson & N.C. Schenck) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Racocetra coralloidea (Trappe, Gerd. & I. Ho) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Racocetra fulgida (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Racocetra persica (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Racocetra tropicana Oehl, B.T. Goto & G.A. Silva Racocetra verrucosa (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. Souza & Sieverd. 1. Lista baseada em registros obtidos por Alvarenga et al. (1999), Balota & Lopes (1996a,b), Carneiro et al. (2015), Carrenho et al. (1998), Carvalho et al. (2012), Costa et al. (2005), Coutinho et al. (2015), Fernandes et al. (1989), Goto et al. (2008), Gross et al. (2004), Koske e Walker (1985), Lima et al. (2014), Martins et al. (1999), Pagano e Scotti (2009), Pereira et al. (2015), Siqueira et al. (1987, 1989), Souza et al. (2010), Spain et al. (1996a,b) e Walker & Diederichs (1989)

As espécies de FMA registradas para o Cerrado encontram-se distribuídas em 13 famílias: Acaulosporaceae, Ambisporaceae, Archaeosporaceae, Dentiscutataceae, Diversisporaceae, Entrophosporaceae, Gigasporaceae, Glomeraceae, Intraornatosporaceae, Pacisporaceae, Paraglomeraceae, Racocetraceae e Scutellosporaceae. Dentre essas famílias, Acaulosporaceae e Glomeraceae detém maior representatividade (Figura 10), com os gêneros Acaulospora e Glomus, respectivamente. A espécie Acaulospora scrobiculata apresenta ampla distribuição entre os diferentes ecossistemas brasileiros e no Cerrado, está presente na maioria dos tipos de solo, sejam nativos ou cultivados (STÜRMER et al., 2006). Espécies com modo de desenvolvimento gigasporoide também apresentam representação significativa

46 no Cerrado, representadas por cinco das 13 famílias e oito dos 23 gêneros ocorrentes nesse bioma.

Figura 10. Famílias de FMA que ocorrem no Cerrado.

A despeito do Cerrado ser considerado importante área de endemismo na América do Sul para vários grupos de organismos (MÜLLER, 1973; RIZZINI, 1979), de acordo com dados disponíveis na Flora do Brasil (2015), 157 espécies de fungos apresentam ocorrência exclusiva no bioma Cerrado. Em contraste a esse valor, apenas uma espécie de FMA foi registrada como endêmica para o bioma (Am. brasiliensis) (SOUZA et al., 2010). Contudo, torna-se difícil especular sobre endemismo quando se trata de espécies de FMA, tendo em vista a capacidade desses organismos comumente estarem associados a mais de uma planta na natureza, isto é, de não apresentarem especificidade de hospedeiro vegetal. Esse atributo biológico dos FMA põe em questão a validade da ocorrência de possível endemismo: o fato de uma espécie de FMA ter sido documentada para apenas uma planta ou área não possui valor suficiente para que seguramente, seja considerada endêmica. Apesar disso, os estudos desenvolvidos no Cerrado permitiram o acréscimo de novas espécies para a ciência, que posteriormente tiveram sua ocorrência registrada em outros ecossistemas. Esse dado chama a atenção para a importância do levantamento de inventários taxonômicos em regiões biologicamente estratégicas como o Cerrado. A Mata Atlântica é a segunda maior floresta neotropical depois da floresta Amazônica e desenvolve-se sobre uma cadeia de montanhas que percorre a costa

Atlântica do Brasil, abrangendo desde o Rio Grande do Norte ao Rio Grande do Sul, penetrando no continente em direção ao interior, em diferentes extensões, a partir do litoral (ZANGARO & MOREIRA, 2010). De acordo com Rizzini (1997), a Mata Atlântica abrange alta diversidade de formações florestais, que engloba fisionomias mistas de araucária ao sul a florestas decíduas e semidecíduas no interior, além de outras formações encontrarem-se associadas ao bioma, como mangues, dunas e restingas. Com status de ameaçada e cerca de 8.000 de espécies endêmicas (TABARELLI et al., 2005), a Mata Atlântica representa, junto ao Cerrado, um dos 25 hotspots mundiais de biodiversidade. Atualmente, 1986 espécies de fungos são documentadas exclusivamente na Mata Atlântica (FLORA DO BRASIL, 2015). A Mata Atlântica consiste em um dos primeiros biomas brasileiros a serem estudados sobre ocorrência e diversidade de FMA, com os primeiros registros tendo sido desenvolvidos por Santos & Vinha (1982), no Sul da Bahia, onde foi possível avaliar a ocorrência de esporos no solo e grau de colonização de raízes em 10 espécies arbóreas nativas da região (ZANGARO & MOREIRA, 2010). Posteriormente, estudos em área de Mata Atlântica no litoral da Ilha do Cardoso, São Paulo, foram desenvolvidos pela pesquisadora Sandra F. B. Trufem, durante o período de 1989 a 1995. Nas investigações, foi possível obter total de 46 espécies, distribuídas entre os gêneros Acaulospora, Gigaspora, Glomus, Sclerocystis e Scutellospora (TRUFEM et al., 1989, 1994, TRUFEM, 1990, 1995) de acordo com a classificação vigente na época. Em compilação de registros de espécies de FMA realizados por Zangaro & Moreira (2010), a Mata Atlântica detinha 78 registros de FMA. Atualmente, o bioma é representado por 116 espécies (Tabela 4), distribuídas em 13 famílias e 27 gêneros, um aumento de 49% obtido em pouco menos de uma década. Além disso, a Mata Atlântica detém 76% de representatividade das espécies que ocorrem no Brasil, valor em concordância com o esperado para um bioma que tem sido historicamente bem investigado. Semelhante ao padrão encontrado no Cerrado, as famílias mais representadas em número de espécies da Mata Atlântica correspondem a Acaulosporaceae e Glomeraceae (Figura 11), com os gêneros Acaulospora e Glomus. Esse padrão tem sido documentado em vários estudos de diversidade na Mata Atlântica (AIDAR et al., 2004; CARRENHO et al., 2001; MOREIRA et al., 2009; STÜRMER et al., 2006). Trufem et al. (1990) aponta que valores baixos de pH favorecem espécies de Acaulospora ao passo que as espécies de Glomus preferem pH mais próximo da neutralidade, contudo, os achados

48 nos estudos de diversidade de FMA em Mata Atlântica divergem quanto a esse possível padrão de preferência, indicando que outros fatores devem ser levados em consideração para tentar explicar a predominância de determinados táxons na Mata Atlântica (BONFIM et al., 2013). A Mata Atlântica é o bioma com o maior número de espécies novas descritas no Brasil: A. endographis, A. herrerae, F. aurea, G. trufemii, I. intraornata, O. pernambucana, P. bahiana, P. maritima, R. tropicana e R. natalense são espécies descritas originalmente no bioma (BŁASZKOWSKI, 2014; FURRAZOLA et al., 2012; GOTO et al., 2011, 2012a,b, 2013; MELLO et al., 2012; OEHL et al., 2011d). R. natalense até o presente momento dispõe de registro exclusivo para Mata Atlântica. Fator preocupante para assegurar a conservação da diversidade de fungos e demais táxons na Mata Atlântica consiste na perda de habitat acelerada ocorrente nesse bioma, consequência da exploração intensiva dos recursos naturais (pastos, agricultura e silvicultura) (DEAN, 1996). Atualmente, menos de 100.000 km² (cerca de 7% da cobertura original) restam dessa floresta (TABARELLI et al., 2005) Tendo em vista que a Mata Atlântica representa um potencial reservatório de espécies ainda não catalogadas para a ciência, é imprescindível que inventários taxonômicos, explorando diferentes aspectos da biologia dos FMA em áreas naturais, sejam realizados para que estratégias de conservação a fim de que esses recursos biológicos possam ser aproveitados em uma perspectiva do desenvolvimento sustentável.

Tabela 4. Espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares registradas na Mata Atlântica¹. Família Espécie Acaulosporaceae Acaulospora bireticulata F.M. Rothwell & Trappe Acaulospora colossica P.A. Schultz, Bever & J.B. Morton Acaulospora delicata C. Walker, C.M. Pfeiffer & Bloss Acaulospora denticulata C. Walker, C.M. Pfeiffer & Bloss

Acaulospora elegans Trappe & Gerd. Acaulospora excavata Ingleby & C. Walker Acaulospora foveata Trappe & Janos Acaulospora herrerae Furrazola, B.T.Goto, G.A.Silva, Sieverd. & Oehl Acaulospora lacunosa J.B. Morton Acaulospora laevis Gerd. & Trappe Acaulospora longula Spain & N.C. Schenck Acaulospora mellea Spain & N.C. Schenck Acaulospora minuta Oehl, Tchabi, Hount., Palenz., I.C. Sánchez & G.A. Silva Acaulospora morrowiae Spain & N.C. Schenck Acaulospora myriocarpa (Spain, Sieverd. & N.C. Schenck) Oehl, G.A. Silva, B.T. Goto & Sieverd. Acaulospora reducta Oehl, B.T. Goto & C.M.R. Pereira. Acaulospora rehmii Sieverd. & S. Toro Acaulospora rugosa J.B. Morton Acaulospora scrobiculata Trappe Acaulospora sieverdingii Oehl, Sýkorová & Błaszk. Acaulospora spinosa C. Walker & Trappe Acaulospora splendida Sieverd., Chaverri & I. Rojas Acaulospora tuberculata Janos & Trappe Kuklospora colombiana (Spain & N.C. Schenck) Oehl & Sieverd.

Ambisporaceae Ambispora apendicula (Spain, Sieverd., N.C. Schenck) C. Walker Ambispora gerdemannii (S.L. Rose, B.A. Daniels & Trappe) C. Walker, Vestberg & A. Schüssler Ambispora fecundispora (N.C. Schenck & G.S. Sm.) C. Walker, Vestberg & A. Schüssler Ambispora leptoticha (N.C. Schenck & T.H. Nicolson) Walker, Vestberg & A. Schüssler Archaeosporaceae Archaeospora trappei (R.N. Ames & Linderman) J.B. Morton & D. Redecker Dentiscutataceae Dentiscutata cerradensis (Spain & J. Miranda) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl Dentiscutata hawaiiensis (Koske & Gemma) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl Dentiscutata heterogama (T.H. Nicolson & Gerd.) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl Dentiscutata nigra (J.F. Readhead) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl Dentiscutata reticulata (Koske, D.D. Miller & C. Walker) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl Dentiscutata scutata (C. Walker & Dieder.) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl Fuscutata aurea (Oehl & Sieverd.) Błaszk. Chwat, G.A. Silva & Oehl Fuscutata rubra (Stürmer & J.B. Morton) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Fuscutata savannicola (R.A Herrera & Ferrer) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Quatunica erythropa (Koske & C.

Walker) F.A. de Souza Sieverd. & Oehl Diversisporaceae Corymbiglomus tortuosum (N.C. Schenck & G.S. Sm.) Błaszk. & Chwat Diversispora spurca (C.M. Pfeifer, C. Walker & Bloss) C. Walker & Schüssler Diversispora trimurales (Koske & Halvorson) C. Walker & A. Schüssler Diversispora versiformis (P. Karst.) Oehl, G.A. Silva & Sieverd. Redeckera fulva (Berk. & Broome) C. Walker & A. Schüssler Entrophosporaceae Entrophospora infrequens (I.R. Hall) R.N. Ames & R.W. Schneid. Claroideoglomus claroideum (N.C. Schenck & G.S. Sm.) C. Walker & A. Schüssler Claroideoglomus etunicatum (W.N. Becker & Gerd.) C. Walker & A. Schüssler Viscospora viscosa (T.H. Nicolson) Sieverd., Oehl & F.A. Souza Gigasporaceae Gigaspora albida N.C. Schenck & G.S. Sm. Gigaspora decipiens I.R. Hall & L.K. Abbott Gigaspora gigantea (T.H. Nicholson & Gerd.) Gerd. & Trappe Gigaspora margarita W.N. Becker & I.R. Hall Gigaspora ramisporophora Spain, Sieverd. & N.C. Schenck Gigaspora rosea T.H. Nicolson & N.C. Schenck

Glomeraceae Funneliformis geosporus (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker & A. Schüssler Funneliformis halonatus (S.L. Rose & Trappe) Oehl, G.A. Silva & Sieverd. Funneliformis mosseae (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker & A. Schüssler Funneliformis monosporus (Gerd. & Trappe) Oehl, G.A. Silva & Sieverd. Glomus ambisporum G.S. Sm. & N.C. Schenck Glomus arborense McGee Glomus australe (Berck.) S.M. Berch Glomus brohultii Sieverd. & Herrera Glomus clavisporum (Trappe) R.T. Almeida & N.C. Schenck Glomus diaphanum J.B. Morton & C. Walker Glomus formosanum C.G. Wu & Z.C. Chen Glomus globiferum (Koske & C. Walker) Błaszk. & Chwat Glomus glomerulatum Sieverd. Glomus heterosporum G.S. Sm. & N.C. Schenck Glomus macrocarpum Tul. & C. Tul. Glomus maculosum D. D. Mill & C. Walker Glomus microcarpum Tul. & C. Tul. Glomus multicaule Gerd. & B.K. Bakshi Glomus pallidum I.R. Hall Glomus pansihalos S.M. Berch & Koske Glomus reticulatum Bhattacharjee & Mukerji

Glomus rubiforme (Gerd. & Trappe) R.T. Almeida & N.C. Schenck Glomus taiwanense (C.G. Wu & Z.C. Chen) R.T. Almeida & N.C. Schenck ex Y.J. Yao Glomus tenebrosum (Thaxt.) S.M. Berch Glomus trufemii B.T. Goto, G. A. Silva & Oehl Glomus vesiculiferum (Thaxt.) Gerd. & Trappe Rhizoglomus aggregatum (N.C. Schenck & G.S. Sm.) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Rhizoglomus clarum (T.H. Nicolson & N.C. Schenck) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Rhizoglomus fasciculatum (Thaxt.) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Rhizoglomus intraradices (N.C. Schenck & G.S. Sm.) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Rhizoglomus invermaium (I.R. Hall) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Rhizoglomus manihotis (R.H. Howeler, Sieverd. & N.C. Schenck) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Rhizoglomus microaggregatum (Koske, Gemma & P.D. Olexia) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Rhizoglomus natalense (Błaszk. Chwat & B.T. Goto) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Sclerocystis coremioides Berk. & Broome Sclerocystis sinuosa Gerd. & B.K. Bakshi Sclerocystis pachycaulis C.G. Wu & Z.C. Chen

Septoglomus constrictum (Trappe) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Septoglomus deserticola (Trappe, Bloss & J.A. Menge) G.A. Silva, Oehl & Sieverd. Simiglomus hoi (S.M. Berch & Trappe) G.A. Silva, Oehl & Sieverd. Intraornatosporaceae Intraornatopsora intraornata (B.T. Goto & Oehl) B.T. Goto, Oehl & G.A. Silva Paradentiscutata bahiana Oehl, Magna, B.T. Goto & G.A. Silva Paradentiscutata maritima B.T. Goto, D.K. Silva, Oehl & G.A. Silva Paraglomeraceae Paraglomus albidum (C. Walker & L.H. Rhodes) Oehl, F.A. Souza, G.A. Silva & Sieverd. Paraglomus bolivianum (Sieverd. & Oehl) Oehl & G.A. Silva Paraglomus occultum (C. Walker) J.B. Morton & D. Redecker Paraglomus pernambucanum Oehl, C.M. Mello, Magna & G.A. Silva Racocetraceae Cetraspora gilmorei (Trappe & Gerd.) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Cetraspora pellucida (T.H. Nicolson & N.C. Schenck) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Racocetra castanea (C. Walker) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Racocetra coralloidea (Trappe, Gerd. & I. Ho) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Racocetra fulgida (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Racocetra gregaria (N.C. Schenck & T.H.

Nicolson) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Racocetra persica (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Racocetra tropicana Oehl, B.T. Goto & G.A. Silva Racocetra verrucosa (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Racocetra weresubiae (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Scutellosporaceae Orbispora pernambucana (Oehl, D.K. Silva, N. Freitas, L.C. Maia) Oehl, G.A.Silva & D.K. Silva Scutellospora aurigloba (I.R. Hall) C.Walker & F.E. Sanders Scutellospora calospora (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker & F.E. Sanders Scutellospora dipapillosa (C. Walker & Koske) C. Walker & F.E. Sanders Scutellospora dipurpurescens J.B. Morton & Koske 1. Lista baseada em registros obtidos por Bonfim et al. (2013, 2015), Goto et al. (2012), Mello et al. (2012), Novais et al. (2014), Pereira et al. (2014, 2015), Silva et al. (2012,2014), Souza et al. (2010) e Stürmer et al. (2013).

Figura 11. Famílias de Fungos Micorrízicos Arbusculares que ocorrem na Mata Atlântica.

2.5. A FRAGMENTAÇÃO FLORESTAL

O planeta vive uma crise de biodiversidade, caracterizada pela perda acelerada de espécies e de ecossistemas inteiros. Essa crise agrava-se com a intensificação do desmatamento nos ecossistemas tropicais, onde se concentra a maior parte da biodiversidade (GANEM, 2011). O Brasil, um dos países mais biodiversos do planeta, abrigando entre 10 e 20% das espécies e 30% das florestas tropicais do mundo, está no centro das controvérsias e das ações ligadas à questão da biodiversidade (LEWINSOHN, 2006). Isso porque boa parte da perda global de biodiversidade ocorre em nosso território, pois todos os biomas brasileiros foram e continuam a ser fortemente impactados (CÂMARA, 2001). A poluição, a introdução de espécies exóticas, as alterações climáticas e a perda e a fragmentação de habitats são as principais ameaças atuais à biodiversidade (GANEM, 2011). A fragmentação de habitats é uma das mais importantes e difundidas consequências da atual dinâmica de uso da terra pelo homem (TABARELLI & GASCON, 2005). Por isso, o interesse no estudo das consequências da fragmentação florestal sobre a conservação da biodiversidade tem aumentado significativamente nos últimos anos (LAURANCE & BIERREGARD, 1997), visto que a maior parte da biodiversidade se encontra hoje localizada em pequenos fragmentos florestais, pouco estudados e historicamente marginalizados pelas iniciativas conservacionistas (VIANA & PINHEIRO, 1998). A fragmentação ocorre devido à remoção incompleta de um grande bloco de habitat, resultando em uma paisagem contento pequenas parcelas de ecossistemas naturais, separadas entre si por uma matriz dominada pela agropecuária, mineração ou outros usos do solo (ARAÚJO, 2007) e que tendem ao empobrecimento das espécies (LAURENCE et al., 2009). A ideia do empobrecimento das espécies em áreas de manchas isoladas é uma extrapolação da teoria da biogeografia de ilhas proposta por MacArthur e Wilson (1967) para a fragmentação florestal. Segundo a teoria, o número de espécies em uma determinada ilha é produto do balanço entre taxas de imigração e extinção. Como os fragmentos florestais são semelhantes às ilhas, o número de espécies encontradas nos fragmentos depende de seus tamanhos e distância entre si, além da própria distância entre os remanescentes de grande porte desse habitat (SCARANO, 2006; WILSON, 1997). A perda de espécies ocorre especialmente nos fragmentos menores e mais isolados, em que as populações ficam mais vulneráveis a extinção (ARAÚJO, 2007). A

57 adaptação da teoria baseia-se em estudos dedicados à determinação do número de espécies em fragmentos florestais com vistas ao desenvolvimento de políticas de conservação (BIERREGAARD & GASCON, 2001). O interesse no estudo das consequências da fragmentação florestal sobre a conservação da biodiversidade tem aumentado significativamente nos últimos anos, particularmente devido à constatação de que a maior parte da biodiversidade se encontra hoje localizada em pequenos fragmentos florestais, pouco estudados e historicamente marginalizados pelas iniciativas conservacionistas (VIANA & PINHEIRO, 2008). Por outro lado, apesar dos efeitos da fragmentação florestal serem conhecidos para diversos grupos de organismos, existe ainda lacuna no conhecimento sobre a influência desse processo sobre as comunidades de FMA (GRILLI et al., 2015). Tem sido sugerido que os FMA podem servir como indicadores do processo de fragmentação devido à diversidade de FMA presentes no solo encontrar-se positivamente relacionada com o tamanho dos fragmentos e inversamente proporcional à disponibilidade de nutrientes (GRILLI et al., 2012, 2013). Contudo, conforme demonstrado por Alves (2004) e Magan et al. (2004), os efeitos da fragmentação florestal não comprometem necessariamente a diversidade de FMA, apesar do tamanho, distanciamento dos fragmentos e diversidade florística serem fatores importantes para o estabelecimento e expansão das comunidades de FMA. Diante dessa lacuna do conhecimento e levando-se em consideração a relevância dos FMA para a manutenção da composição florística dos ecossistemas, estudos com vistas à compreensão da ocorrência de FMA e dos fatores que afetam sua distribuição nessas áreas tornam-se importantes, sobretudo nas áreas consideradas prioritárias para a mobilização de esforços para inventários e desenvolvimento de políticas de conservação, como os hotspots de biodiversidade brasileiros, Cerrado e Mata Atlântica, a fim de que a dinâmica das comunidades de FMA nesses habitas seja bem conhecida e consequentemente, possibilitar a definição de estratégias para a conservação dos ambientes impactados pelo processo da fragmentação florestal.

2.6. LACUNAS METODOLÓGICAS NOS ESTUDOS DE DIVERSIDADE DE FMA

As espécies de FMA são normalmente identificadas pela morfologia dos seus esporos de resistência, embora atualmente, métodos moleculares, bioquímicos e

58 imunológicos também têm sido utilizados (MORTON & REDECKER, 2001; WALKER, 1992). Os esporos de resistência podem variar em diâmetro de espécie para espécie, abrangendo desde 15 mm a 800 mm (MIRANDA, 2008), todavia, apesar de consistirem em unidades microscópicas, os esporos de FMA apresentam alta diversidade estrutural. O processo de esporulação desses fungos é dinâmico, dependendo de múltiplos fatores, como a espécie de FMA, a planta hospedeira e as características ambientais da área de ocorrência, podendo persistir em atividade por vários anos (SMITH & READ, 2008). Levando em consideração a natureza simbiôntica obrigatória dos FMA, a avaliação da diversidade envolve procedimentos complexos. Exemplo disso reside no fato de que os FMA podem ser encontrados tanto no solo como colonizando o córtex radicular, isto é, possuem uma fase intraradical e uma fase extraradical, sendo essa última a mais utilizada para as avaliações de diversidade, mediante a coleta de glomerosporos (CÓRDOBA, 1998). A seleção de métodos eficientes de avaliação da diversidade dos FMA é imprescindível para uma avaliação compatível com a natureza da estrutura da comunidade. Muitas vezes a diversidade de FMA pode ser subestimada, pois nem sempre os componentes da comunidade estão sob forma identificável (exemplo: em período de esporulação). Nesse contexto, métodos de amostragem complementares são importantes, como é o caso das culturas armadilhas. As culturas armadilhas permitem,na maioria das vezes, recuperar espécies não detectadas em campo após a manutenção do solo nativo em casa de vegetação, inoculado com uma planta que induz a multiplicação dos propágulos presentes na amostra. Os resultados desse procedimento consistem na obtenção de esporos em diferentes estágios de desenvolvimento e com melhor viabilidade para a identificação taxonômica (BARTZ, 2008). Outro aspecto complicador, apontado por Souza et al. (2010) trata-se falta na padronização da amostragem, visto que o número e o período de coletas variam muito entre os estudos. Além disso, os procedimentos metodológicos envolvidos no recolhimento dos esporos possuem diferentes eficiências, aumentando o grau de variabilidade do erro amostral (SOUZA et al., 2010). Exemplo de procedimento metodológico limitador nos estudos corresponde à restrição da amostragem da zona radicular (10 – 30 cm de profundidade do solo). A atividade e a biomassa dos fungos são influenciadas pelas propriedades do solo (SOUSA, 2013), como temperatura, umidade, pH, disponibilidade de oxigênio, gás carbônico, sais minerais e presença de microrganismos, propriedades que se modificam

59 ao longo de um perfil de solo. Poucos estudos, no entanto, dedicaram atenção a levar em consideração essa variável. Jackobsen & Nielsen (1983), em estudo desenvolvido em latossolos vermelhos distróficos, encontraram decréscimo na proporção de hifas infectadas em profundidades inferiores a 40 cm, atribuindo essa observação à baixa densidade de glomerosporos e raízes nas zonas mais profundas. Estudos posteriores demonstraram a redução da densidade de propágulos com o aumento da profundidade, comprometendo dessa forma o estabelecimento das micorrizas (AN et al., 1990; KABIR et al., 1998; YANG et al., 2010). A tendência ao decréscimo na observação da colonização micorrízica também foi observada por Zajicek et al. (1986) em ecossistemas de pradarias, onde 69% das plantas apresentaram colonização por FMA em profundidade de 60 cm e 25% das espécies estavam colonizadas em profundidade de 100 cm, contudo, apesar desse decréscimo, algumas vesículas e arbúsculos foram encontrados em em zona situada entre 120 a 140 cm e algumas raízes colonizadas também foram encontradas em profundidade de 210 cm. A espécie G. fasciculatum foi encontrada ao longo de várias profundidades em até 220 cm, embora tenha ocorrido tendência ao decréscimo com o aumento da profundidade (ZAJICEK et al., 1986), achado em contraste com o observado por Smith (1978) e Bellgrad (1993) em outros ecossistemas, a respeito da restrição da ocorrência de FMA nas zonas mais superficiais do solo. Diferenças na esporulação foram detectadas de acordo com a planta hospedeira. Friese & Koske (1991) detectaram maior esporulação em profundidades situadas entre 20 – 28 e 30 – 38 cm do que em 10 – 18 cm em raízes de Ammophila breviligulata Fern, ao passo que Verma e Tarafadar (2010) registraram maior instensidade entre 10 – 20 cm de profundidade em Prosopis cineraria (L.) Druce. Esses achados foram corroborados por Becerra et al. (2014), em avaliação de espécies de plantas pertencentes à família Chenopodiaceae, na qual foi possível detectar a mediação da planta hospedeira em relação a intensidade da esporulação em zonas situadas no topo ou mais profundas do solo. No tocante à riqueza, Cuenca et al. (2010) registraram valores estáveis em até 45 cm de profundidade presente em vegetação esclerófila. An et al. (1990) observaram a ocorrência de Am. fecundispora, Gl. macrocarpum, Gl. microcarpum e Gi. gigantea restrita ao topo do solo (15 cm) e Gl. intraradices e Gi. margarita em grandes profundidade de 30 – 45 cm, sugerindo que as espécies podem variar em termos de papéis ecológicos ao longo do gradiente de profundidade. Oehl et al. (2005)

60 encontraram ampla diversidade em zonas situadas entre 50 a 70 cm, além de também constatarem a ocorrência da esporulação de espécies em zonas específicas, com espécies ocorrentes no topo do solo bem como em zonas de maior profundidade. A modulação da distribuição das espécies em função da disponibilidade de nutrientes, tais como CO2, matéria orgânica, P e pH, entre outros fatores, ao longo do gradiente de profundidade foi proposta por diversos autores (ANDERSON et al., 1987; RILLIG & FIELD, 2003; VERMA & TARAFADAR, 2010; SHUKLA et al., 2013a). Contudo, Shukla et al. (2013a) alertam para o fato de que mais fatores devem ser levados em consideração para explicar a distribuição dos FMA ao longo do gradiente de profundidade do solo. Os estudos realizados sobre a distribuição de FMA ao longo de gradiente de profundidade do solo indicam a importância de que essa variável seja levada em consideração nos estudos de diversidade e debatidas, a fim de que seja obtido o máximo possível de informações sobre a composição de espécies FMA nos ecosssistemas. Apenas o entendimento mais próximo da estrutura real permitirá que os estudos com vistas à conservação e manejo possam atuar de maneira eficiente para a consolidação de seus objetivos. Levando em consideração que não existem trabalhos que busquem verificar a influência da distribuição da composição de espécies de FMA ao longo de perfil de solo submetido ao processo de fragmentação florestal, a avaliação dessa variável nesses ambientes poderá, de acordo com os resultados demonstrados nos estudos pioneiros sobre o tema em outras áreas, contribuir para uma melhor compreensão da estrutura de comunidades de FMA nos ecossistemas, sobretudo em áreas fragilizadas pela interferência antrópica. Diante dessa lacuna do conhecimento, o presente trabalho teve como objetivo avaliar a composição de espécies de FMA em diferentes níveis de profundidade do solo de fragmentos florestais de Cerrado e Mata Atlântica, contribuindo para o conhecimento da diversidade e distribuição desse grupo de fungos no país.

3. OBJETIVOS

3.1. OBJETIVO GERAL

Avaliar a composição de espécies de FMA em diferentes níveis de profundidade do solo em fragmentos florestais no bioma Cerrado, contribuindo para o conhecimento da diversidade e distribuição desse grupo de fungos.

3.2. OBJETIVOS ESPECÍFICOS

 Inventariar a diversidade de FMA em fragmentos florestais de Cerrado na fazenda Embrapa Milho e Sorgo, Sete Lagoas, Minas Gerais;  Caracterizar a estrutura de comunidades no tocante à riqueza e diversidade de FMA em função da variação na profundidade do solo.

4. MATERIAIS E MÉTODOS

4.1. ÁREA DE ESTUDO

A Fazenda Experimental Embrapa Milho e Sorgo (FEEMS) encontra-se localizada no munícipio de Sete Lagoas, Minas Gerais (latitude 19º28’S, longitude 44º15’W). A área da Empresa possui um total de 1.932,80 hectares que incluem fragmentos que variam sua fisionomia entre Cerrado e Mata Atlântica (PANOSO et al., 2002). Apresenta predominância de solos característicos de latossolos vermelho-escuro e vermelho-amarelo, ocorrendo, em menor escala, cambissolos, aluviais e hidromórficos, com clima da região do tipo AW segundo classificação de Koopen (clima de savana com inverno seco) (PEREIRA et al., 2013). A FEEMS consiste em área estratégica para a manutenção da biodiversidade, encontrando-se situada no limite extremo da mata atlântica em Minas Gerais, na transição para a fase de cerrado; além disso, situa-se, ainda, próxima à região de influência da Caatinga e da Serra do Cipó, que faz parte da cadeia de montanhas do complexo do Espinhaço, consequentemente, tais condições contribuem para a existência de ampla variação de solos e tipos de vegetação, apresentando características peculiares (COSTA et al., 2007). A despeito de sua importância biológica, a área encontra-se sob processo de fragmentação florestal e sujeita a forte pressão advinda do crescimento urbano, originada ao sul pela expansão do vetor Norte e ao norte pela urbanização intensa do crescimento da Cidade de Sete Lagoas (EMBRAPA, 2007).

4.2. AMOSTRAGEM

As amostras foram obtidas ao longo de oito fragmentos florestais da Fazenda Embrapa Milho e Sorgo (Figura 12, Quadro 1). Todos os fragmentos ocorrentes na

62 fazenda experimental da Embrapa foram amostrados usando-se o método de parcelas (MUELLER-DOMBOIS; ELLENBERG, 1974) levando-se em consideração as recomendações do Protocolo de Medições de Parcelas Permanentes da Rede de Manejo Florestal (CTC/RMFC, 2005), com parcelas de 20 x 20 m, orientadas no sentido N-S, L-O, distantes entre 70 e 100 metros da borda do fragmento. De posse do mapa da área e da estratificação dos fragmentos por feição (topo de morros, vegetação ciliar, encostas e interflúvio), as parcelas foram alocadas em quantidade definida de modo a oferecer segurança estatística de representatividade quanto à composição e estrutura. Todos os fragmentos foram amostrados com uma parcela, a exceção dos fragmentos A, E e H, que foram amostrados com duas parcelas (A1 e A2, E1 e E2, H1 e H2) a fim de obter uma representatividade completa da heterogeneidade espacial, totalizando dessa forma, 11 subáreas de amostragem. Em cada parcela foram abertas trincheiras para a obtenção de amostras ao longo de perfil de solo, com profundidade máxima equivalente a 230 cm. Em cada perfil, foram identificadas camadas de acordo com classificação proposta por Panoso et al. (2002). Três amostras de solo foram coletadas por camada, tendo sido destinadas para a implantação de culturas armadilhas, com ciclo de três repetições, a fim de permitir a esporulação das espécies que não estavam presentes na forma de esporos no momento da coleta e consequentemente, facilitando a identificação e avaliação da diversidade. Dessa forma, o número de amostras obtido por perfil variou de acordo com o número de camadas identificadas, relativas à morfologia dos solos considerados. A obtenção dos glomerosporos foi baseada exclusivamente em análises de amostras provenientes de culturas armadilhas. Amostras de solo compostas de cinco tradagens (quatro de canto e uma central), coletadas entre 0 a 20 cm de profundidade, foram coletadas e destinadas a EMBRAPA para analises de granulometria e fertilidade (macro, micronutrientes e matéria orgânica). Para obtenção do isolamento dos glomerosporos, o solo foi preparado pela técnica de peneiramento úmido (GERDEMANN & NICOLSON, 1963) e centrifugação em sacarose (JENKINS, 1964).

Figura 12. Fragmentos florestais da Fazenda Experimental Embrapa Milho e Sorgo. Fonte: COSTA, TCC.

Quadro 1. Características ambientais dos fragmentos da Fazenda Experimental Embrapa Milho e Sorgo. Fragmento Características¹ A Possui declividade plana a suave ondulada, possui baixa diversidade de espécies vegetais, com menor acúmulo de serapilheira e características de latossolo. Devido à sua extensão, foi divido em duas subareas (A1 e A2), o 2º com vestígios de incêndio, com última ocorrência datada em outubro de 2012. A área há aproximadamente 50 anos, era utilizada como pastagem. B Ocorre transição de Cerrado para Floresta Estacional Semidecidual. Possui alguns pontos com clareiras e o terreno é plano. Também

inclui vestígios de incêndio de última ocorrência datada em outubro de 2012.

C Devido à disponibilidade hídrica decorrente da proximidade do lençol freático à aproximadamente 2 metros, possui características de mata ciliar. São verificadas árvores de grande porte e a maior produção de serrapilheira entre os sítios. O relevo é plano. D A vegetação de ocorrência no Fragmento D é a Floresta Estacional Semidecidual, e está situado em uma área de acentuada declividade. E O Fragmento E foi amostrado em dois sítios E1 e E2, ambos caracterizados pela vegetação de Floresta Estacional Semidecidual, mas se diferenciam no grau de declividade, tendo o F5/2 maior declive. F Também no Fragmento F verifica-se a ocorrência de Floresta Estacional Semidecidual. O relevo é ondulado. G É verificada baixa densidade de árvores e significativas clareiras no sítio do Fragmento G, estando em um local de forte declive. Este fragmento tem o maior grau de perturbação, observados indícios de incêndio. H No Fragmento H há também uma separação em dois sítios (H1 e H2), sendo estes ambientes mais úmidos, com maior diversidade de espécies, e espessa camada de material orgânico. Fortes características de mata ciliar. Fonte: Carvalho et al. 2013.

4.3. ANÁLISES TAXONÔMICAS

Após a extração, os glomerosporos foram separados por tamanho e cor com auxílio de estereomicroscópio e dispostos em lâminas preparadas com PVLG (álcool- polivinilico e lactoglicerol) e PVLG + reagente de Melzer para observação em microscopia de luz transmitida e avaliação taxonômica. Para a identificação das espécies foram consultados manuais de identificação e chaves taxonômicas propostos por Schenck e Pérez (1990), Goto (2009), Błaszkowski (2012) e confronto com

65 descrições disponíveis em coleções internacionais (http://www.zor.zut.edu.pl/Glomeromycota/ e http://invam.wvu.edu/) e demais literaturas pertinentes, considerando a classificação proposta por Oehl et al. (2011a) e táxons adicionais propostos por Błaszkowki (2012, 2014), Goto et al. (2012), Marinho et al. (2014) e Oehl et al. (2014).

4.4. ANÁLISES ESTATÍSTICAS

A composição de espécies de FMA foi estimada através da avaliação do número de espécies por fragmento. Os dados obtidos foram submetidos à determinação do índice de Shannon-Wiener (H’ = - Σ pi ln pi) com auxílio do software PAST versão 1.81 (MAGURRAN, 1988; HAMMER et al., 2008). A análise exploratória dos dados foi conduzida antes da aplicação das análises estatísticas de acordo com protocolo proposto por Zuur et al. (2010). A presença de outliers na variável resposta (N) e as variáveis explicativas (atributos físico-químicos do solo) foi avaliada por análise gráfica de Cleveland dotplots. Para avaliação da normalidade e homocedasticidade dos dados foram aplicados o teste de Shapiro-Wilk e teste de Levene, respectivamente (SHAPIRO & WILK, 1965; LEVENE, 1960). Uma matriz de gráfico de dispersão e de colinearidade foram elaboradas para a identificação do tipo de relação entre as variáveis (presença ou ausência de linearidade) e remoção de colinearidade. A análise exploratória de dados foi aplicada com auxílio do software R (versão 2.4) (R DEVELOPMENT CORE TEAM, 2011), com a utilização dos pacotes lawstat e lattice (SARKAR, 2008; GASTWIRTH et al., 2015). As análises estatísticas foram conduzidas seguindo modelos não paramétricos, em conformidade com a ausência de normalidade e homocedasticidade observada nos dados. Para detectar a presença de correlação entre o número de espécies e os fragmentos e entre as variáveis ambientais consideradas, foi aplicada um teste de correlação de Kendall com auxílio do software PAST versão 1.81 (HAMMER et al., 2008). O teste de Kruskal-Wallis foi aplicado com auxílio do software R (versão 2.4) (R DEVELOPMENT CORE TEAM, 2011) para comparar a distribuição do número de espécies e índice de diversidade de Shannon-Wiener em relação aos fragmentos e as zonas de profundidade amostradas, respectivamente. Para aplicação do teste de Kruskal- Wallis, as zonas de profundidade foram classificadas em um total de sete intervalos: I: 0 – 20 cm; II: 20 – 40 cm; III: 40 – 60 cm; IV: 60 – 80 cm; V: 80 – 120 cm; VI: 120 – 160

66 cm e VII: 160 – 230 cm. As médias foram comparadas pelo teste de Tukey. Para todas as análises univariadas o nível de significância considerado foi de 5% (ZAR, 2010). No tocante à similaridade da composição de espécies da área estudada, a diversidade beta foi quantificada de uma matriz binária (presença/ ausência das espécies por fragmento florestal) pelo índice de similaridade de Jaccard, definido pela fórmula a/(a + b + c) (JACCARD, 1901). A partir da matriz de similaridade obtida pelo cálculo do índice de Jaccard foi aplicada uma análise de agrupamento hierárquico utilizando-se o método da ligação média entre grupos (UPGMA) (LEGENDRE & LEGENDRE, 1988). Uma análise gráfica da largura da silhueta foi aplicada para a verificação do número de agrupamentos plausíveis de acordo com a configuração dos dados gerados pela análise de agrupamento hierárquico (ROUSSEEUW, 1987). As espécies indicadoras de cada fragmento foram obtidas pela Análise de Espécies Indicadoras (ISA), a fim de verificar a especificidade e fidelidade aos grupos de ocorrência (DUFRÊNE e LEGENDRE, 1997). As variáveis ambientais foram submetidas a uma análise de redundância (RDA) a fim de obter as variáveis explicativas mais relacionadas com a distribuição de FMA do solo (BONFIM et al., 2015). A significância da RDA foi analisada por uma ANOVA. Todas as análises multivariadas foram desenvolvidas com auxílio do software R (versão 2.14) (R DEVELOPMENT CORE TEAM, 2011), com a utilização dos pacotes ade4, cluster, FD, gclus, labdsv pvclust e vegan (DRAY & DUFOUR, 2007; HURLEY, 2012; LALIBERTÉ et al., 2014; MAECHLER, 2014; OKSANEN et al., 2013; ROBERTS, 2015; SUZUKI & SHIMODARIA, 2014).

5. RESULTADOS E DISCUSSÃO

5.1. COMPOSIÇÃO DE ESPÉCIES DE FUNGOS MICORRÍZICOS ARBUSCULARES EM FRAGMENTOS FLORESTAIS

Foram encontradas 62 espécies de FMA, distribuídas em nove famílias e treze gêneros, das quais oito consistem em novos registros de ocorrência para o bioma Cerrado, seis consistem em novos registros para o bioma Mata Atlântica e três consistem em novos registros para o Brasil, além de dez espécies novas para a ciência (Tabela 5, Figura 13).

Tabela 5. Espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares ocorrentes em fragmentos florestais da Fazenda Experimental Embrapa Milho e Sorgo, Sete Lagoas, Minas Gerais. Família Espécie Acaulosporaceae ²Acaulospora dilatata J.B. Morton Acaulospora foveata Trappe & Janos Acaulospora herrerae Furrazola, B.T.Goto, G.A.Silva, Sieverd. & Oehl Acaulospora laevis Gerd. & Trappe Acaulospora longula Spain & N.C. Schenck Acaulospora mellea Spain & N.C. Schenck Acaulospora morrowiae Spain & N.C. Schenck Acaulospora reducta Oehl, B.T. Goto & C.M.R. Pereira ¹Acaulospora rehmii Sieverd. & S. Toro Acaulospora scrobiculata Trappe Acaulospora spinosa C. Walker & Trappe Acaulospora tuberculata Janos & Trappe 4Acaulospora sp.1 4Acaulospora sp.2 4Acaulospora sp.3 4Acaulospora sp.4 4Acaulospora sp.5 4Acaulospora sp.6 4Acaulospora sp.7 4Acaulospora sp.8 Acaulospora sp.9 Acaulospora sp.10 Acaulospora sp.11 Acaulospora sp.12

Acaulospora sp.13 Acaulospora sp.14 Acaulospora sp.15 Acaulospora sp.16 Acaulospora sp.17 Ambisporaceae ²Ambispora brasiliensis B.T. Goto, L.C. Maia & Oehl Archaeosporaceae ¹,²Archaeospora myriocarpa (Spain, Sieverd. & N.C. Schenck) Oehl, G.A. Silva, B.T. Goto & Sieverd. Archaeospora trappei (R.N. Ames & Linderman) J.B. Morton & D. Redecker Entrophosporaceae Claroideoglomus etunicatum (W.N. Becker & Gerd.) C. Walker & A. Schüssler ¹,²,³Claroideoglomus hanlinii Błaszk., Chwat & Góralska Dentiscutataceae Dentiscutata sp.1 Dentiscutata sp.2 Diversisporaceae Redeckera fulva (Berk. & Broome) C. Walker & A. Schüssler Glomeraceae Funneliformis mosseae (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker & A. Schüssler ¹Glomus australe (Berck.) S.M. Berch ¹Glomus brohultii Sieverd. & Herrera ¹,²,³Glomus crenatum Furrazola, R.L. Ferrer, R.A. Herrera & B.T. Goto ¹,²,³Glomus cubense Y. Rodr. & Dalpé Glomus glomerulatum Sieverd. ¹Glomus trufemii B.T. Goto, G. A. Silva & Oehl 4Glomus sp.1 Glomus sp.2

Glomus sp.3 Glomus sp.4 Glomus sp.5 Glomus sp.6 Glomus sp.7 Glomus sp.8 Glomus sp.9 Rhizoglomus clarum (T.H. Nicolson & N.C. Schenck) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Rhizoglomus sp. Sclerocystis sinuosa Gerd. & B.K. Bakshi Scutellosporaceae Orbispora pernambucana (Oehl, D.K. Silva, N. Freitas, L.C. Maia) Oehl, G.A.Silva & D.K. Silva Scutellospora sp.1 Scutellospora sp.2 Paraglomeraceae Paraglomus occultum (C. Walker) J.B. Morton & D. Redecker Paraglomus pernambucanum Oehl, C.M. Mello, Magna & G.A. Silva 4Paraglomus sp. 1 - Novos registros para o Cerrado; 2 - novos registros para a Mata Atlântica; 3 - novos registros para Brasil e 4 - espécies novas.

Os FMA identificados apenas ao nível de gênero e que não constituem espécies novas consistem em espécies que demandam a análise de mais espécimes das amostras relacionadas para a confirmação de suas respectivas identificações devido à inviabilidade morfológica dos espécimes coletados. Para o Brasil, foram acrescidos os registros das espécies C. hanlinii, G. crenatum e G. cubense, aumentado o valor de 153 para 156 o número de espécies atualmente registradas para o país. Do total de 92 espécies de FMA registradas para o bioma, as 62 espécies obtidas no presente trabalho representam 37% do valor total existente, ampliando esse número para 100, com os novos registros das espécies

A.rhemii, A. myriocarpa, C. hanlinii, G. australe, G. brohultii, G. crenatum, G. cubense e G. trufemii para o Cerrado (CARVALHO et al., 2012; COUTINHO et al., 2015; SOUZA et al., 2010; PEREIRA et al., 2015). Já para o bioma Mata Atlântica, das 116 espécies ocorrentes no bioma, o presente trabalho representa 21% dos registros, permitindo ainda o aumento desse número para 123 com os novos registros das espécies A. dilatata, A. brasiliensis, A. myriocarpa, C. hanlinii, G. crenatum e G. cubense (BONFIM et al., 2013; GOTO et al., 2012; MELLO et al., 2012; NOVAIS et a., 2014; PEREIRA et al.,2014; SILVA et al., 2012; SOUZA et al., 2010; STÜRMER et al., 2013). O valor total de espécies obtidas no presente trabalho excede a média de espécies obtida pelos trabalhos de inventários taxonômicos conduzidos em regiões tropicais (CÓRDOBA et al., 2001; SANTOS et al., 1995; SILVA et al., 2012; 2014; 2015) STÜRMER et al., 2013; TRUFEM et al., 1989, 1994; TRUFEM 1990, 1995), nos quais a média de espécies avaliadas para esses trabalhos corresponde a 21.

Figura 13: A – F - Espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares encontradas na F azenda Experimental Embrapa Milho e Sorgo. A) A. scrobiculata; B) Detalhe da ornamentação em A. scrobiculata; C) A. brasiliensis; D) A. trappei; E) C. etunicatum; F) Dentiscutata sp.

Figura 13. G – J - G) Paraglomus sp.; H) R. clarum; I) R. fulva; J) Scutellospora sp.1

Esse fato destaca a importância da realização de trabalhos de diversidade de FMA em áreas ecotonais de Cerrado e Mata Atlântica, que consistem em regiões de particular interesse por exibirem alta biodiversidade em decorrência do mosaico de diferentes ecossistemas (MAYLE et al., 2007), podendo abrigas novas espécies para a ciência, cujo valor para a manutenção florística ainda é desconhecido. É válido destacar que esses resultados foram obtidos exclusivamente a partir de amostras provenientes da montagem de culturas armadilhas. Bartz et al. (2008) chamam a atenção para o fato de que as culturas armadilhas podem levar a detecção de um número menor de espécies quando utilizadas como metodologia exclusiva para a avaliação da diversidade de FMA, e por isso, novos estudos que levem em consideração a avaliação de amostras diretas de campo combinada a avaliação de culturas armadilhas poderão ampliar o número de espécies registrado no presente trabalho. As famílias mais representativas consistem em Acaulosporaceae (28 espécies) e Glomeraceae (19 espécies), com os gêneros mais representativos correspondentes a Acaulospora (28 espécies) e Glomus (15 espécies), respectivamente (Figuras 14 e 15).

O perfil de maior representatividade das famílias Acaulosporaceae e Glomeraceae encontra-se similar ao padrão que tem sido registrado para outros biomas brasileiros, onde os gêneros Acaulospora e Glomus também se destacam (GOTO et al., 2010; LEAL et al. 2013; GOMIDE et al., 2014). É válido destacar, contudo, que Glomeraceae consiste na família mais diversificada e numerosa em espécies do filo Glomeromycota, e a constatação de sua ocorrência em diferentes tipos de solos brasileiros sugere a grande variabilidade dentro desse clado em termos de adaptações ecológicas.

Figura 14. Representatividade (%) das famílias de Fungos Micorrízicos Arbusculares por fragmento florestal na Fazenda Embrapa Milho e Sorgo, Sete Lagoas, Minas Gerais.

Figura 15. Representatividade (%) dos gêneros de Fungos Micorrízicos Arbusculares por fragmento florestal na Fazenda Embrapa Milho e Sorgo, Sete Lagoas, Minas Gerais.

Espécies de FMA requerem faixas diferenciadas de pH para seu desenvolvimento, e de modo geral, algumas espécies de Acaulospora, Gigaspora e Glomus têm sido mais relatadas em solos ácidos (MAIA et. al., 2010). Em contraste, no presente trabalho não houve registros de espécies pertencentes ao gênero Gigaspora, táxon que apresenta distribuição generalizada em solos de Cerrado e Mata Atlântica. A densidade dos glomerosporos pode estar relacionada com a existência de diferentes mecanismos de sobrevivência dos FMA e certos taxa de FMA podem servir como indicadores dos estágios sucessionais de uma comunidade, contudo, ainda não está esclarecido se as mudanças na comunidade podem ser atribuídas a fatores ambientais ou interações competitivas (AN et al., 1990; HART et al., 2014). Assis et al. (2014) consideraram espécies pertencentes à família Glomeraceae generalistas devido a sua alta capacidade de esporulação e adaptabilidade a solos agrícolas e a alta representatividade de espécies pertencentes à família Glomeraceae constatada no presente estudo, em fragmentos expostos a diferentes graus de impacto ambiental, reforça a sua eficácia em termos de adaptação e sobrevivência. Já em relação à ausência de representantes de Gigaspora, considerando que as comunidades de FMA respondem fortemente a competição por raízes de plantas (MAHERALI & KLIRONOMOS, 2012), interações competitivas e a própria estratégia de colonização desse táxon, caracterizada por uma extensiva colonização do solo em contraposição a limitada colonização de raízes (HART & READER, 2002), podem ter influenciado a ausência de representantes do gênero nos fragmentos florestais da FEEMS. Contudo, é válido destacar que a ausência de esporos não indica, necessariamente, ausência de colonização radical (CARRENHO et al., 2001), sendo necessária a condução de estudos posteriores dedicados a avaliar o percentual de colonização micorrízica a fim de confirmar se a ausência desse táxon implica em uma real não participação na associação simbiótica com a vegetação nativa. A riqueza de espécies e diversidade de Shannon-Wiener por fragmento encontram-se expressos na tabela 6. As espécies obtidas por fragmento florestal encontram-se discriminadas na tabela 7, com os respectivos índices de espécies indicadoras expresso na tabela 8.

Tabela 6. Riqueza de espécies e índice de Shannon-Wiener por fragmento florestal.

A1 A2 B C D E1 E2 F G H1 H2 Número 13 10 19 16 18 11 16 16 13 11 7

de espécies

Índice de 2,56 2,30 2,94 2,77 2,89 2,39 2,77 2,77 2,56 2,39 1,94 Shannon- Wiener (H’)

Tabela 7. Espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares encontradas por fragmentos florestais. Fragmento Espécies de FMA A1 A. dilatata, A. morrowiae, A. reducta, A. scrobiculata, A. tuberculata, C. etunicatum, G. glomerulatum, Glomus sp.1, Glomus sp.2, Glomus sp.3, Glomus trufemii, P. occultum e Paraglomus sp. A2 A. herrerae, A. mellea, A. morrowiae, A. reducta, A. scrobiculata, Acaulospora sp.1, Acaulospora sp.2, P. occultum e Paraglomus sp. B A. dilatata, A. herrerae, A. morrowiae, A. scrobiculata, Acaulospora sp.4, A. reducta, A. spinosa, A. tuberculata, Dentiscutata sp.1, Dentiscutata sp.2, G. trufemii, G. cubense, G. glomerulatum, Glomus sp.4, Glomus sp.5, Glomus sp.6, P. occultum, Paraglomus sp. e R. fulva. C A. dilatata, A. herrerae, A. mellea, A. reducta, A. rhemii, A. scrobiculata, Acaulospora sp.5, Acaulospora sp.6, A. myriocarpa,, C. etunicatum, Glomus sp.7, O. pernambucana, P. occultum, Paraglomus sp., R. clarum e Rhizoglomus sp.1. D A. reducta, A. rhemii, Acaulospora sp.7, Acaulospora sp.8, Acaulospora sp.9, A. brasiliensis, A. myriocarpa, G. australe, G. brohultii, G. crenatum, G. glomerularum, G. spinosum, Glomus sp.8, G. trufemii, P. occultum, Paraglomus sp., R. fulva e R. Clarum. E1 A. foveata, A. herrerae, A. reducta, Acaulospora sp.10, Acaulospora sp.11, Acaulospora sp.12, Acaulospora sp.13, G. brohultii, G. trufemii, P. occultum e R. fulva. E2 A. herrerae, A. mellea, A. morrowie, A. reducta, A. rhemii, A. scrobiculata, Acaulospora sp.14, Ar. trappei, C. etunicatum, G. brohultii, P. occultum, P. pernambucanum, Paraglomus sp. e R. clarum.

F A. morrowieae, A. reducta, A. scrobiculata, Acaulospora sp.15, Acaulospora sp.16, A. spinosa, A. trappei, C. etunicatum, C. hanlinii, G. brohultii, G. glomerulatum, Glomus sp.9, P. occultum, R. fulva, Scutellospora sp.1 e Scutellospora sp.2. G A. herrerae, A. laevis, A. morrowiae, A. reducta, A. scrobiculata, A. spinosa, A. tuberculata, C. etunicatum, G. glomerulatum, G. trufemii, P. occultum, Paraglomus sp. e R. fulva. H1 A. longula, A. mellea, A. reducta, Acaulospora sp.17, A. morrowie, A. myriocarpa, A. trappei, C. etunicatum, F. mosseae, G. brohultii, G. glomerulatum, G. trufemii, P. occultum e Paraglomus sp. H2 A. reducta, C. etunicatum, F. mosseae, G. brohultii, G. glomerulatum, G. trufemii e Paraglomus sp.

Tabela 8. Espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares indicadoras dos fragmentos florestais. Valores de indicação ≥ 50 encontram-se destacados em negrito.

Espécies Indicadores de espécies Área Valor de p indicação A. dilatata C 16.7 0.2940 A. foveata E1 22.2 0.1050 A. herrerae B 39.4 0.0110 A. laevis G 20.0 0.7030 A. longula H1 20.0 0.7270 A. mellea E2 12.3 0.3910 A. morrowiae A1 7.1 0.9040 A. reducta D 23.5 0.0120 A. rhemii C 17.6 0.2450 A. scrobiculata E2 24.4 0.1100 Acaulospora sp.1 A2 20.0 0.7260 Acaulospora sp.2 A2 20.0 0.7210 Acaulospora sp.3 A2 20.0 0.7120 Acaulospora sp.4 B 25.0 0.3480 Acaulospora sp.5 C 16.7 0.8440 Acaulospora sp.6 C 16.7 0.8310 Acaulospora sp.7 D 50.0 0.0270 Acaulospora sp.8 D 25.0 0.3570 Acaulospora sp.9 D 25.0 0.3380 Acaulospora sp. 10 E1 11.1 1.0000 Acaulospora sp.11 E1 11.1 1.0000 Acaulospora sp.12 E1 11.1 1.0000

Acaulospora sp.13 E1 44.4 0.0130 Acaulospora sp.14 E2 33.3 0.0520 Acaulospora sp.15 F 20.0 0.7260 Acaulospora sp.16 F 20.0 0.7490 Acaulospora sp.17 H1 40.0 0.0470 A. spinosa B 9.6 0.7250 A. tuberculata B 21.7 0.1900 A. brasiliensis D 25.0 0.3310 A. myriocarpa C 39.8 0.0090 A. trappei E2 26.7 0.1100 C. etunicatum E2 25.0 0.0800 C. hanlinii F 20.0 0.7370 Dentiscutata sp.1 B 25.0 0.3490 Dentiscutata sp.2 B 25.0 0.3570 F. mosseae H2 53.6 0.0040 G. australe D 25.0 0.3550 G. brohultii H1 8.4 0.7720 G. crenatum D 25.0 0.3460 G. cubense B 25.0 0.3550 G. glomerulatum E2 17.1 0.2810 Glomus sp.1 A1 100.0 0.0010 Glomus sp.2 A1 25.0 0.3340 Glomus sp.3 A1 25.0 0.3680 Glomus sp.4 B 25.0 0.3430 Glomus sp.5 B 25.0 0.3460 Glomus sp.6 B 25.0 0.3470 Glomus sp.7 C 16.7 0.8460 Glomus sp.8 D 50.0 0.0180 Gomus sp.9 F 20.0 0.7130 G. trufemii D 19.5 0.1900 O. Pernambucana C 16.7 0.8330 P. occultum A1 31.0 0.0020 P. pernambucanum E2 33.3 0.0430 Paraglomus sp. D 26.4 0.0230 R. fulva D 18.2 0.2140 R. clarum C 39.2 0.0090 Rhizoglomus sp. C 33.3 0.0600 S. sinuosa D 25.0 0.3320 Scutellospora sp.1 F 20.0 0.7370 Scutellospora sp.2 F 20.0 0.7340

Dentre as espécies indicadoras, F. mossea possui ocorrência típica em áreas de Cerrado (SOUZA et al., 2010; CARVALHO et al., 2012; COUTINHO et al., 2015), ao passo que as demais espécies cujo valor de indicação foi equivalente ou superior a 50 consistem em registros que demandam novas avaliações taxonômicas para identificação.

O número de espécies diferiu entre os fragmentos avaliados (x² = 38,9; df = 10; p = 0,00003) (Figura 16), tendo sido encontradas diferenças significativas entre os fragmentos B-G, B-H2, C-A2, C-G, E2-A2, E2-E1, E2-G, E2-H2. O índice de Shannon- Wiener também diferiu entre os fragmentos avaliados (x² = 28; df = 10, p = 0,00178) (Figura 17), apresentando diferenças significativas entre os fragmentos B-H2 e E2-H2. Dentre as áreas avaliadas, o fragmento B apresentou os maiores valores para o número de espécies e índice de Shannon-Wiener, ao passo que o fragmento H2 demonstrou os menores valores. De acordo com Alves (2004), a hipótese do distúrbio intermediário de Connell (1978) pode oferecer um importante ponto de partida para o entendimento dos impactos do processo da fragmentação florestal para os FMA. A hipótese propõe que a alta diversidade de espécies é um reflexo do estado natural de desequilíbrio ambiental e que a diversidade apresenta níveis baixos para intensidades extremas de distúrbios, isto é, para áreas que apresentam distúrbios ambientais máximos ou mínimos, e atinge o maior valor para a diversidade biológica ocorrente em níveis intermediários de perturbação. No presente estudo, o menor valor registrado para número de espécie e diversidade esteve associado a um framento caracterizado por maior produção de serapilheira e consequentemente, maior disponibilidade de material orgânico, além de alta diversidade vegetal (fragmento H2) ao passo que o maior valor foi registrado para o fragmento caracterizado por um histórico de incêndios de ocorrência recente, além da presença de pontos de clareira (fragmento B). Os demais fragmentos apresentaram valores intermediários, independente dos níveis de impactos ambientais associados. Considerando a hipótese proposta por Connell, os menores valores dos parâmetros de diversidade para o fragmento H2 podem indicar um nível de perturbação menor ocorrente na área ao passo que os maiores valores obtidos para o fragmento B podem estar evidenciando um possível desequilíbrio intermediário característico da respectiva área. Entretando, devido às lacunas no entendimento sobre o efeito da fragmentação florestal nos FMA (GRILLI et al., 2015), novos estudos com vistas à avaliar a influência dos níveis de impactos ambientais associados a essas áreas sobre as comunidades de FMA são necessários para compreensão mais acurada acerca da possibilidade de extrapolar a hipótese de Connell para os FMA. Abbott e Gazey (1994) propuseram que em ambientes sujeitos a distúrbios ambientais, a diversidade de FMA pode estar relacionada com a entrada de propágulos de FMA advindos de áreas adjacentes às impactadas e a composição inicial do ambiente

79 e das espécies imigrantes podem culminar em interações competitivas que modularão a abundância de determinadas espécies na área. Sobre essa constatação, a diferença nos perfis de composição de espécies da FEEMS pode estar relacionados à própria capacidade de reestabelecimento da comunidade de FMA de cada fragmento florestal em relação ao nível de impacto ambiental ocorrente na área, bem como a influência da dispersão das espécies oriundas das regiões adjacentes e suas respectivas interações com a composição de FMA original.

Figura 16. Número de espécies avaliado por fragmentos florestais.

Figura 17. Índice de Shannon-Wiener avaliado por fragmentos florestais.

Baixa diferenciação quanto à composição de espécies entre as áreas da região pode ser identificada na matriz gráfica de dissimilaridade calculada através do índice de Jaccard (Figura 18), na qual as cores em rosa indicam valores maiores de dissimilaridade (menores valores de similaridade) e as áreas em azul indicam as áreas com menores valores de dissimilaridade (maiores valores de similaridade). O índice de Jaccard (Tabela 9) demonstra que grande fração dos fragmentos apresenta índices altos de compartilhamento de espécies e o resultado obtido na matriz gráfica de distância

80 evidencia que os fragmentos florestais da FEEMS configuram uma baixa heterogeneidade em termos de composição de espécies de FMA, aspecto que se confirma na análise de cluster (Figura 19), onde, de acordo com o gráfico da largura da silhueta, foi obtida a indicação de valor ótimo equivalente a três para a formação de agrupamentos. Esse fato reforça que a diferenciação da composição de espécies de FMA entre os fragmentos não é suficientemente acentuada para que seja identificada a formação de número razoável de agrupamentos distintos na região. Dois agrupamentos identificados na análise de cluster consistem em C e D (agrupamento 1) e A1, A2, B, E2, F, G, H2 e H1 (agrupamento 2) e o fragmento E1 consistiu em uma unidade isolada dos agrupamentos. Porém, os agrupamentos identificados apresentam valores não significativos de probabilidade de bootstrap corrigida (AU), com o agrupamento 1 apresentando 78% e o agrupamento 2 apresentando 90% de AU, respectivamente.

a) b) Figura 18. Matriz gráfica de dissimilaridade obtida por cálculo do índice de Jaccard: a) Matriz original; b) Matriz ordenada.

Tabela 9. Matriz numérica de índice de similaridade Jaccard. 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 1 1 1 ------

2 0.721 ------5 3 0.727 0.810 ------5 7

4 0.798 0.788 0.833 ------8 5 1 5 0.828 0.899 0.880 0.762 ------1 2 5 1 6 0.853 0.837 0.815 0.885 0.824 ------5 7 3 7 2 7 0.693 0.676 0.749 0.666 0.718 0.793 - - - - - 7 6 7 6 6 9 8 0.798 0.837 0.792 0.896 0.840 0.841 0.666 - - - - 8 7 8 5 9 6 6 9 0.542 0.673 0.629 0.803 0.791 0.749 0.579 0.643 - - - 5 9 5 3 0 4 8 2 1 0.621 0.742 0.823 0.803 0.791 0.809 0.510 0.701 0.631 - - 0 4 2 3 3 0 1 3 1 5 1 0.699 0.877 0.885 0.872 0.804 0.821 0.708 0.822 0.714 0.549 - 1 6 7 6 7 1 1 4 8 9 5

Figura 19. Análise de agrupamento hierárquico empregando-se o método da ligação média entre grupos (UPGMA).

5.2. INFLUÊNCIA DA PROFUNDIDADE DO SOLO E VARIÁVEIS AMBIENTAIS NA AVALIAÇÃO DE FUNGOS MICORRÍZICOS ARBUSCULARES

À exceção do fragmento E1, todos os fragmentos ambientais estudados apresentaram correlação negativa entre o número de espécies e as profundidades avaliadas, dos quais quatro exibiram correlação significativa. (Tabela 10). Para a diversidade e Sannon-Wiener, apenas os fragmentos A1, E2 e H1 não apresentaram correlação negativa com o aumento da profundidade. O presente estudo evidencia uma tendência ao decréscimo das espécies e da diversidade de acordo com o aumento da profundidade do solo, corroborando estudos sobre diversidade de FMA em gradientes de profundidade em outros ecossistemas (BECERRA et al., 2014; CUENCA et al., 2010; KABIR et al., 1998; OEHL et al., 2005; SHUKLA et al., 2013a; VERMA & TARAFADAR, 2010). O número de espécies diferiu entre as zonas de profundidade avaliadas (x² = 32,3, df = 6, p = 0,00001), apresentando diferenças significativas entre as zonas do topo do solo e de grande profundidade I e III, I e IV, I e V, I e VI e I e VII (Figura 20). No tocante a diversidade, apenas duas zonas, referentes ao topo do solo e maiores profundidades exibiram diferenças significativas (I e IV, I e VI) (Figura 21). Kabir et al. (1998) propuseram que a zona do solo situada acima de 15 cm de profundidade concentra maior população de glomerosporos, devido à tendência a redução de propágulos de FMA com o aumento da profundidade, já Verma & Tarafadar (2010) verificaram maior número associado a zona entre 0 a 30 cm. O presente estudo segue o padrão constatado nos trabalhos anteriores, com o maior valor para a média do número de espécies associado à zona situada entre 0 a 20 cm de profundidade, seguida pela zona situada entre 20 a 40 cm. Cuenca et al. (2010) verificaram uma tendência ao decréscimo acompanhada por uma estabilidade da riqueza até a zona de 45 cm. Nos fragmentos florestais da FEEMs, apesar de ter sido observada diminuição da média do número de espécies com o aumento da profundidade entre as zonas de 0 a 20 e 20 a 40 cm, esse valor não diferiu significativamente. Becerra et al. (2010) não verificaram diferenças significativas nos valores de diversidade com o aumento da profundidade. Neste trabalho, os maiores valores para o número de espécies e diversidade estiveram associadas as zonas de alcance de até 60 cm de profundidade, havendo tendência ao decréscimo com o aumento da profundidade e tendo sido registrada diferenças significativas nos valores entre as diferentes zonas de profundidades avaliadas.

Tabela 10. Correlação de Kendall entre o número de espécies, diversidade de Shannon- Wiener e gradiente de profundidade por fragmento. Valores de p significativos encontram-se destacados em negrito.

Fragmento/ Número de espécies Diversidade de Shannon-Wiener Profundidades (cm) R p R p A1/ 16,67 – 167,67 -14815 0,50255 0,14815 0,50255 A2/ 9,33 – 175 -0,19669 0,30676 -0,57635 0,03052 B/ 13,67 – 200 -0,44935 0,04198 0,20574 0,40763 C/ 6,67 – 184,67 -0,32462 0,05994 -0,34993 0,04256 D/ 16,67 – 168 -0,43644 0,04824 -0,25820 0,26893 E1/ 19 – 186,33 0,02983 0,82722 -0,08513 0,71549 E2/ 10,33 - 160 -0,45677 0,08646 0,08704 0,80624 F/ 6,33 - 233 0,26296 0,17181 0,03226 0,90363 G/ 8,67 – 160 -0,50351 0,00889 -0,83666 0,04042 H1/ 9,33 – 158 -0,50565 0,00860 0,54748 0,00918 H2/ 16,33 - 145 -0,45873 0,03788 -0,56522 0,05023

Figura 20. Número de espécies por zona de profundidade. *I = 0-20cm; II = 20-40cm; III = 40-60cm; IV = 60-80cm;V = 80-120cm; VI = 120-160cm; VII = 160-230cm.

Figura 21. Índice de Shannon-Wiener por zona de profundidade.

Oehl et al. (2005) verificaram decréscimo relativo na distribuição vertical de espécies esporocárpicas de FMA com o aumento da profundidade. A espécie esporocárpica R.

84 fulva foi encontrada em diferentes profundidades situadas entre os distintos fragmentos da FEEMS, estando presente desde camadas próximas a superfície do solo (0 - 20), quanto em camadas mais profundas (20 – 40, 40 - 60 e 60 – 80 cm) (Tabela 11). Por se tratar de espécie reconhecidamente epígea, isto é, de ocorrência típica acima do solo (THAXTER et al., 1922) os resultados obtidos no presente estudo alertam para a importância de que a avaliação de gradientes mais amplos de profundidade sejam levados em consideração nos estudos de diversidade a fim de esclarecer os padrões de distribuição vertical e afinidades ecológicas das espécies de FMA. As espécies que apresentaram maior frequência entre as profundidades avaliadas consistiram em P. ocultum (37%), A. reducta (32%), Paraglomus sp. (25%, G. glomerulatum (17%), G. trufemii (17%) e A. herrerae (13%), tendo sido encontradas desde as zonas mais superficiais até as zonas de maior profundidade. As espécies A. herrerae, G. glomerulatum e G. trufemii exibiram forte tendência ao decréscimo na ocorrência com o aumento da profundidade, ao passo que as espécies A. reducta, P. ocultum e Paraglomus sp. apresentaram baixa tendência ao decréscimo quanto à ocorrência nas diferentes zonas (Figura 22).

Tabela 11. Ocorrência das espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares em diferentes alcances de profundidade. Espécies Zona de profundidade TS¹ GP² A. dilatata x x A. foveata x A. herrerae x x A. laevis x A. longula x A. mellea A. morrowiae x x A. reducta x x A. rhemii x x A. scrobiculata x A. spinosa x A. tuberculata x Acaulospora sp.1 x x Acaulospora sp.2 x Acaulospora sp.3 x Acaulospora sp.4 x Acaulospora sp.5 x Acaulospora sp.6 x Acaulospora sp.7 x Acaulospora sp.8 x

Acaulospora sp.9 x Acaulospora sp.10 x Acaulospora sp.11 x Acaulospora sp.12 x Acaulospora sp.13 x Acaulsopora sp.14 x Acaulospora sp.15 x Acaulospora sp.16 x Acaulospora sp.17 x A. brasiliensis x A. myriocarpa x x A. trappei x C. hanlinii x C.etunicatum x x Dentiscutata sp.1 x Dentiscutata sp.2 x F. mosseae x x G. australe x G. brohultii x x G. crenatum x G. cubense x G. glomerulatum x x G. trufemii x x Glomus sp.1 x x Glomus sp.2 x Glomus sp.3 x Glomus sp.4 x Glomus sp.5 x Glomus sp.6 x Glomus sp.8 x x Glomus sp.7 x Glomus sp.9 x O. pernambucana x P. occultum x x P. pernambucanum x Paraglomus sp. x x R. fulva x x R. clarum x x Rhizoglomus sp. x x Scutellospora sp.1 x Scutellospora sp.2 x S. sinuosa x 1 – TP: topo do solo, zona de 0 – 60cm; 2 – GP: grandes porfundidades, zona superior a 60 cm.

A espécie G. cubense, novo registro para o país, foi descrita originalmente em cambissolos háplicos a partir de material coletado em 50 cm de profundidade. No

86 presente estudo, a espécie ocorreu em zona situada próxima à superfície do solo, entre 0 a 20 cm (RODRIGUEZ & DALPÉ, 2011). A ampla distribuição avaliada para as espécies A. reducta, P. occultum e Paraglomus sp. em relação ao gradiente de profundidade sugere que essas espécies apresentam uma alta adaptabilidade para diferentes condições de disponibilidade de nutrientes. P. occultum consiste em uma espécie que apresenta ampla distribuição entre diferentes ecossistemas brasileiros e de acordo com SOUZA et al. (2010), corresponde a uma das espécies de FMA que são pouco afetadas por mudanças geográficas, considerando seus pontos de ocorrência e as dimensões ambientais. Essa espécie tem sido registrada para diferentes condições ambientais em solos do Cerrado, desde agrossistemas, áreas naturais, áreas impactadas e Campos Rupestres (ALVARENGA et al., 1999; CARNEIRO et al., 2015; CARVALHO et al., 2012; MARTINS et al., 1999). Morton, com base em relato pessoal disponível em seu website (http://invam.wvu.edu/) menciona que espécies de Paraglomus exibem comportamento muito agressivo em solos ácidos, como é o caso dos solos de Cerrado, caracterizados por reduzido pH (OLIVEIRA et al., 2005), fato que pode culminar no sucesso da esporulação desta espécie, em relação a outras espécies tanto em diferentes fragmentos quanto nas diferentes profundidades avaliadas.

A) A. herrerae (eixo y) e gradiente de profundidade (eixo x). *Dados de profundidade foram padronizados.

B) A. reducta (eixo y) e gradiente de profundidade (eixo x).

C) G. glomerulaum (eixo y) e gradiente de profundidade (eixo x).

D) G. trufemii (eixo y) e gradiente de profundidade (eixo x).

E) P. occultum (eixo y) e gradiente de profundidade (eixo x).

F) Paraglomus sp. (eixo y) e gradiente de profundidade (eixo x).

Figura 22. A – F- Ocorrência das espécies de Fungos Micorrízicos Arbusculares com maior distribuição ao longo do gradiente de profundidade nos fragmentos florestais.

Os solos da FEEMS apresentam solos ácidos (níveis médios), baixos teores de fósforo (P) e matéria orgânica (MO). Os níveis de alumínio (Al), cálcio (Ca), cobre (Cu), ferro (Fe), magnésio (Mg), manganês (Mn), Potássio (K) e zinco (Zn) oscilam de valores baixos, intermediários a altos (Tabela 12). A variável profundidade apresentou uma correlação negativa com as variáveis ambientais à exceção do cobre, cuja distribuição não foi afetada ao longo do gradiente de profundidade (Figura 23). A MO apresentou uma forte correlação em relação à profundidade e as demais variáveis apresentaram valores moderados. Os valores foram significativos para as correlações com as variáveis Ca, Fe, P, Mg, Mn, MO, pH, K e Zn. A RDA permitiu a explicação de 30% da variação observada nos dados (p = 0,005). O eixo RD1 apresentou maior influência (11%) na análise, seguido pelo eixo RD2 (8%). O eixo RDA1 esteve correlacionado positivamente com a profundidade, pH,

K, Al, MO, Zn, Mn e Cu e negativamente correlacionado com o P, Ca e Fe. Já o eixo RD2 esteve correlacionado positivamente com a profundidade, K, Al e Cu e correlacionado negativamente com o pH, P, MO, Zn, Fe e Mn (Tabela 13). Fatores edáficos podem influenciar substancialmente as populações de FMA e, portanto, as alterações na estrutura do solo e disponibilidade dos nutrientes podem afetar a formação de FMA e o número de espécies (ABBOTT & ROBSON, 1991). A profundidade consistiu na variável de maior influência na distribuição da das espécies (Figura 24). Apenas as espécies A. morrowiae e Glomus sp.1 não foram afetadas pelo gradiente de profundidade, mantendo sua abundância estável com o aumento da profundidade, ao passo que F. mosseae, A. herrerae, A. dilatata, A. mellea, A. reducta, A. rhemii, A. scrobiculata, Acaulospora sp.1, Acaulospora sp.12, A. tuberculata, A. myriocarpa, C. etunicatum, G. brohultii, G. glomerulatum, Glomus sp.5, G. trufemii, P. occultum, Paraglomus sp.1, R. fulva e R. clarum apresentaram uma correlação negativa com essa variável. As demais espécies apresentaram ocorrência restrita nas profundidades avaliadas, não sendo possível inferir o perfil de influência das variáveis ambientais. O Fe e o Cu consistiram nas variáveis que apresentaram menor influência na distribuição das espécies.

Tabela 12. Atributos físico-químicos dos perfis de solo dos fragmentos florestais.

Fr Perfil Prof(cm) pH P k Ca Mg Al M,O, Zn Fe Mn Cu ag, A1 A 16,67 5,59 5,23 104,67 9,06 0,81 0,00 9,33 2,17 19,23 179,00 0,25 A1 BW1 61,67 4,59 2,37 17,33 0,05 0,06 2,07 2,63 0,00 28,97 14,93 0,28 A1 BW2 107,67 4,64 1,13 6,67 0,02 0,0 1,63 1,49 0,23 15,53 5,70 0,27 A1 2BW2 167,67 5,18 1,03 6,67 0,00 0,00 1,13 0,83 0,00 8,73 3,97 0,09 A2 A1 9,3 6,21 11,63 166,33 8,04 1,55 0,00 10,10 3,48 27,40 198,70 0,10 A2 A2 23,33 5,13 4,50 84,33 2,95 0,62 0,40 5,18 0,97 40,87 108,53 0,54 A2 AB 36,33 5,36 2,00 43,00 1,46 0,30 0,83 3,16 0,29 44,70 35,70 0,47 A2 Bt1 65,67 5,24 4,47 11,33 0,50 0,10 1,43 2,11 0,10 34,43 13,10 0,29 A2 Bt2 175 4,95 3,13 5,67 0,07 0,00 1,77 1,54 0,10 38,67 10,67 0,41 B A 13,667 5,16 3,90 91,67 1,61 0,35 0,77 5,49 1,05 86,67 19,27 0,88 B A/B 28 5,27 2,67 31,33 0,23 0,03 1,43 3,60 0,12 43,07 4,30 0,93 B BW1 66,67 5,22 0,40 10,00 0,10 0,01 1,33 2,20 0,00 29,07 2,50 1,10 B BW2 200 5,36 0,07 5,33 0,00 0,00 0,47 1,05 0,00 29,17 0,77 0,68 C A 6,67 5,55 8,63 44,33 5,87 0,04 0,00 6,45 2,62 45,30 56,73 0,69 C B1 29,33 4,77 4,70 12,33 1,09 0,00 0,87 2,94 0,31 38,03 12,07 1,10 C B2 51 4,72 2,73 5,33 0,16 0,00 1,10 2,50 0,00 169,63 6,67 1,18 C 2C1 105,33 4,72 4,60 2,00 0,02 0,00 1,07 2,76 0,47 183,93 1,30 1,89 C 2C2 144,67 4,88 6,83 1,33 0,01 0,00 1,27 2,33 0,34 101,13 0,60 1,50 C 2C3 184,67 4,85 6,57 2,00 0,00 0,00 1,30 2,33 0,30 94,97 0,67 1,74 D A 16,67 5,95 13,30 255,00 6,59 1,71 0,00 12,36 3,07 32,63 235,27 0,80 D Bt1 40,67 5,21 3,00 138,33 1,51 0,53 1,40 3,65 0,33 76,83 78,67 2,27 D Bt2 69 5,16 1,33 114,00 1,13 0,49 1,70 1,98 0,00 43,67 27,97 2,12 D 2BC 168 5,49 0,40 130,00 0,00 0,00 1,87 0,53 0,00 26,60 5,07 0,95 E1 A 19 5,95 2,60 90,67 8,25 1,76 0,00 9,44 6,03 33,10 76,10 0,93 E1 A1 23,33 5,76 13,93 115,00 8,20 1,87 0,00 12,95 5,43 32,70 143,23 0,82 E1 A2 37,67 4,96 2,03 30,67 0,89 0,37 2,40 3,40 0,34 42,60 34,30 1,21 E1 B1 46,67 5,86 0,77 39,67 4,34 0,99 0,27 2,81 0,93 35,63 11,93 2,43 E1 B2 55,33 3,68 0,87 24,00 0,69 0,21 0,30 2,06 0,07 53,30 12,10 1,60 E1 2Bt 72,33 4,95 0,70 14,33 0,16 0,02 3,40 1,19 0,00 38,77 1,73 1,47 E1 2BC1 91,33 5,72 0,27 12,67 1,59 0,67 0,73 0,70 0,00 47,47 1,83 1,00 E1 2C 145,33 5,34 1,67 10,00 0,04 0,00 1,33 0,44 0,00 8,20 0,47 0,38 E1 2C1 186,33 5,72 3,70 7,67 0,84 0,39 0,53 0,31 0,00 23,00 3,43 0,43 E2 A 10,33 5,97 4,07 133,00 6,34 1,77 0,00 9,55 8,47 74,33 250,70 1,72 E2 BA 24,67 5,56 0,70 99,67 2,23 0,81 0,47 2,37 1,61 109,67 120,40 2,53 E2 2C 145,33 5,34 1,67 10,00 0,04 0,34 1,33 0,44 0,00 8,20 0,47 0,38 E2 Bt1 160 5,39 0,20 41,50 0,54 0,99 1,33 0,79 0,00 42,18 7,98 2,45 F A1 6,33 5,78 9,70 182,33 8,10 0,00 0,00 16,46 2,80 34,37 65,30 0,07 F A2 28 4,75 2,63 49,00 0,62 0,00 2,93 6,70 0,00 65,87 7,17 0,27 F AB 49,33 4,71 1,63 27,33 0,00 0,00 3,30 3,60 0,00 55,43 1,90 0,37 F Bt1 74 4,66 0,80 13,33 0,00 0,00 2,77 1,89 0,00 37,90 0,73 0,39 F 2Bt 233 5,18 0,33 20,00 0,00 1,27 1,63 0,92 0,00 19,03 0,17 0,28 G A 8,67 5,66 10,65 203,50 8,18 0,06 0,05 7,57 5,34 86,40 314,55 0,63 G BI1 59 4,73 2,13 89,33 0,22 0,00 5,57 3,29 0,30 116,97 26,17 2,19 G BI2 87 4,84 0,30 40,50 0,00 0,01 5,75 0,99 0,04 32,50 3,10 0,72

G 2BC1 114,33 5,08 1,37 81,00 0,00 0,00 4,07 0,88 0,38 25,93 3,83 0,50 G 2BC2 160 5,19 0,10 18,33 0,00 1,11 2,97 0,40 0,00 15,87 3,37 0,25 H1 A 9,33 5,04 8,37 149,67 2,77 0,23 0,37 7,79 2,24 53,43 160,90 0,48 H1 AB 30 4,75 2,53 74,67 0,01 0,15 2,70 3,38 0,32 101,93 40,87 1,20 H1 BI 67,33 4,90 0,77 49,33 0,00 0,29 3,20 1,67 0,00 69,00 11,10 0,91 H1 2B 125 5,24 0,33 109,33 0,00 0,16 5,37 0,92 0,00 36,77 1,30 0,75 H1 2BC 158 5,33 1,03 77,00 0,00 1,59 5,03 0,62 0,00 24,43 0,80 0,32 H2 A 16,33 7,11 11,33 452,67 10,02 1,65 0,00 8,45 3,65 24,47 235,37 0,97 H2 AB 35,67 7,23 1,05 458,50 5,43 0,81 0,00 2,84 0,59 43,60 75,20 2,24 H2 Bt1 68,33 6,15 0,23 404,33 2,75 0,71 0,50 1,41 0,18 33,50 10,70 1,68 H2 Bt2 145 5,68 0,23 128,33 2,25 0,47 0,87 1,18 0,12 38,80 6,97 1,37 Fonte: Embrapa Milho e Sorgo.

F. mosseae apresentou distribuição correlacionada positivamente com a disponibilidade de Al e K. A. dilatata, A. herrerae, A. mellea, A. morrowiae, A. reducta, A. rhemii, A. scrobiculata, A. tuberculata, Acaulospora sp.1, A. myriocarpa, G. brohultii, G. glomerulatum, G. trufemii, Glomus sp.1., P. occultum, Paraglomus sp.1, R. fulva e R. clarum apresentaram correlação negativa com ambas as variáveis. Maia et al. (2010) afirmam que a tolerância ao alumínio varia de acordo com as espécies e pode ser um fator determinante para a ocorrência de FMA em solos ácidos, como é o caso dos solos tropicais. A principal consequência da acidez do solo é a toxidez que o alumínio causa às plantas, comprometendo o desenvolvimento das raízes e diminuindo a capacidade das plantas em absorver água e nutrientes do solo (ALFAIA & UGUEN, 2013). A correlação negativa em relação aos níveis de alumínio apresentada pela maioria das espécies pode ter sido uma resposta em relação à toxicidade desse elemento no solo em consequência da acidez característica dos solos da FEEMS. Estudos realizados em outros ecossistemas permitiram detectar que o decréscimo do potássio afetou negativamente o número de espécies de FMA em representantes de diferentes espécies vegetais (AGUILLERA et al., 1998; VERMA & TARAFADAR, 2010; BECERRA et al., 2014), em padrão similar ao detectado no presente estudo. O cálcio, fósforo, mangânes, matéria orgânica e pH estiveram negativamente correlacionados com a maiora das espécies, com o cálcio, mangânes e matéria orgânica apresentando níveis de influência mais fortes. A literatura diverge em relação à influência do pH sobre a distribuição das espécies de FMA. O pH do solo tende a decrescer com o aumento da profundidade devido principalmente à percolação da água ao longo do peril do solo, permitindo a formação de ácidos (HABTE, 1999).

Figura 23. Matriz de correlação de Kendall. Códigos de significância: 0 = “***”; 0,001 = “**”; 0,01 = “*”; 0,05 = “.”. Os diagramas de dispersão representam as relações entre as variáveis ambientais e os histogramas representam a distribuição das variáveis ambientais considerando a área total da FEEMS.

Tabela 13. Coeficientes de correlação da matriz ambiental com os eixos 1 e 2 da RDA. Variáveis Coeficiente de correlação RDA1 RDA2 Profundidade 0,0413 0,0899 pH 0,0061 -0,0612 P -0,0663 -0,0231 K 0,0768 0,0725 Ca -0,1034 0,1715 Al 0,0410 0,0738 MO 0,0663 -0,0196 Zn 0,0205 -0,0481 Fe -0,0199 -0,0144 Mn 0,1492 -0,0711 Cu 0,0044 0,0077

Figura 24. RDA entre a matriz de abundância das espécies de FMA e a matriz de variáveis ambientais. As setas representam as variáveis ambientais, pontos em preto representam os sítios e pontos em vermelho representam as espécies. Cada espécie encontra-se designada pelas três iniciais do epíteo genérico seguida pelas três iniciais do epíteto especifico.

Shukla et al. (2013b) estudaram a ocorrência de FMA em duas plantas de importância medicinal na Índia, levando em consideração gradiente de profundidade e a influência do pH e da umidade, tendo sido verificado uma correlação positiva das populações de

FMA com o pH do solo, padrão em desacordo com os resultados obtidos por Friese & Koske (1991). Considerando que a intepretação dos efeitos do pH nas populações de FMA é de difícil interpretação, pois essa variável afeta vários atributos químicos do solo, os autores propuseram que apenas o pH e a umidade seriam insuficientes para explicar a variação, portanto, outros fatores deveriam ser acrescentado para explicar a distribuição dos FMA (SHUKLA et al., 2013b). Karaarslan & Uyanöz (2011) sugeriram que a matéria orgânica apresenta importante influência nas espécies de FMA, fato corroborado pela constatação de que a maioria das espécies registradas neste estudo demonstraram uma forte correlação negativa com o teor de matéria orgânica. O fósforo presente no solo pode reduzir a esporulação de FMA (SANDERS, 1975). Udaiyan et al. (1996) encontraram correlação negativa com a taxa de colonização das raízes de Acacia planifrons Wight & Arn. e a disponibilidade de fósforo. No presente trabalho, A. rhemii, A. scrobiculata, Acaulospora sp.1, A. tuberculata, G. brohultii, G. glomerulatum, G. trufemii, Paraglomus sp. e R. fulva estiveram positivamente correlacionadas com a disponibilidade desse elemento. Karaarslan & Uyanöz (2011) verificaram correlação positiva entre a taxa de colonização de raízes por FMA e os níveis de Mn e Zn. Ambas as variáveis apresentaram influências diferentes sobre as abundâncias das espécies da FEEMS, com a maioria das espécies apresentando correlação negativa e número menor de espécies apresentando correlação positiva. Os resultados obtidos a partir da RDA demonstram variabilidade interespecífica entre os FMA quanto à resposta da distribuição das espécies em relação aos atributos físico-químicos do solo.

6. CONCLUSÕES

Os resultados encontrados permitem concluir que a composição de espécies de FMA varia em função do aumento da profundidade do solo e da disponibilidade de nutrientes, tendendo ao decréscimo no número de espécies e diversidade. Dez espécies foram encontradas exclusivamente em zonas superiores a 50 cm de profundidade, dentre as quais apenas três são espécies já descritas para a ciência (A. foveata, G. australe e O. pernambucana). A amostragem de zonas mais profundas do solo permite o acesso a espécies de ocorrência restrita nessas áreas e, portanto, amplia os dados sobre ocorrência e diversidade de FMA nos ecossistemas.

7. CONSIDERAÇÕES FINAIS

Os fragmentos florestais da FEEMS apresentaram alto número de espécies, despontando uma área biologicamente rica e taxonomicamente promissora para a descrição de novas espécies, resultados que alertam para o potencial biológico de ambientes ecotonais de Cerrado e Mata Atlântica para a condução de inventários taxonômicos. Zonas situadas próximas a superfície do solo abrigam maior riqueza e diversidade de FMA, contudo, a amostragem até as zonas mais profundas (50 – 230 cm) demonstrou ser um importante atributo a ser incluído nos futuros estudos de diversidade, uma vez que a restrição da amostragem às zonas superficiais pode subestimar a diversidade e negligenciar as espécies que ocorrem nas zonas mais profundas. Neste estudo, foi possível verificar que a distribuição das espécies de FMA varia interespecificamente em função das alterações dos níveis dos elementos físico- químicos do solo, porém o cálcio, fósforo, mangânes, matéria orgânica e pH apresentam uma significativa influência sobre a distribuição dos FMA.

8. REFERÊNCIAS

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124

9. ANEXOS

9.1. ANEXO 1 - ARTIGO SUBMETIDO PARA MYCOTAXON

Checklist of the Glomeromycota in the Brazilian Savanna

KHADIJA JOBIM¹, BRUNA IOHANNA SANTOS OLIVEIRA², BRUNO TOMIO GOTO³

1Programa de Pós-Graduação em Sistemática e Evolução, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Campus Universitário, 59072-970, Natal, RN, Brazil 2Programa de Pós-Graduação em Ciências Ambientais, Universidade Federal do Oeste da Bahia, 47808-021, Barreiras, BA, Brazil 3Departamento de Botânica e Zoologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Campus Universitário, 59072-970, Natal, RN, Brazil *CORRESPONDENCE TO:[email protected]

ABSTRACT — The Brazilian savanna (Cerrado) was the first Brazilian biome with arbuscular mycorrhiza (AM) inventory of mycorrhizal fungi and currently comprises the third brazilian biome in species representation. This paper provides a checklist of arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) in the Cerrado. A total of 92 species of AMF were found in the Brazilian Cerrado over three decades of work conducted in this biome. The results emerge the Cerrado as an important AMF reservoir and show that in rupestrian fields, one of several physiognomy of the cerrado, as biologically promising. KEY WORDS— biodiversity, taxonomy, conservation, cerrado

Introduction The arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) make up the Glomeromycota currently divided into three classes (Archaeosporomycetes, Glomeromycetes and Paraglomeromycetes), five orders (Archaeosporales, Diversisporales, Gigasporales, Glomerales and Paraglomerales), 15 families, 38 genera and approximately 270 species (Oehl et al 2011; Błaszkowski 2012, 2014 Goto et al 2012, Marinho et al 2014; Oehl et al 2015). These fungi form arbuscular mycorrhizal association with more than 80% of terrestrial plant, except for one species, Geosiphon piriform, unique Glomeromycota forming association with algae Nostoc (Smith & Read 2008; Wettstein 1915). The occurrence of the symbiotic relationship between plants and AMF is an important survival strategy for native vegetation (Smith & Read 2008), assuming great importance in ecosystems like the Cerrado, where plants need to constantly deal with conditions of extreme nutritional poverty, as recognized low fertility and high aluminum saturation of these soils (Alvim & Araújo 1952; Goodland 1971; Negreiros 2004; Oliveira 2009). The various surveys in different types of soils cerrado show that the AMF be associated with a large number of plants native to the region (Miranda et al, 1982, 1984, 2001, 2002, 2005; Feldmann 1994; Weber & Oliveira 1994). The Cerrado (sensu lato) consists of a set of ecosystems (grasslands, forests, fields and gallery forests) occurring in Central Brazil, with seasonal climate, average annual rainfall of 1,500 mm and generally mild temperatures throughout the year, with variations averages from 22 to 27 ° C (Klink & Machado 2005). It is the second largest biome, occupying 21% of the country (Borlaug 2002). According to data released by the IBGE (2004), its area is limited with almost all biomes, except for Sulinos fields and coastal and marine ecosystems, although it is noteworthy that there are also portions in the Amazon Cerrado, Caatinga and Atlantic Forest (Carvalho et al., 2012). Research conducted in the Brazilian Cerrado dating from the 80s, including diversity surveys, impact of mycorrhiza on native vegetation and description of new species (Bononi & Trufem 1983; Koske & Walker 1985; Walker & Diederichs, 1989; Spain & Miranda 1996a, b; Goto et al 2008; Lima et al. 2014; Pereira et al. 2015). In an important initiative compiling the AMF diversity data in the Cerrado, Souza et al. (2010) reported the presence of 54 species. However, later studies allowed the inclusion of more species.

125

This study provide an updated list of AMF species that occur in the Cerrado, highlighting species that occur exclusively in the biome, new species originally described from material from these habitats and identifying strategic areas for the conduct of future taxonomic inventories.

Material & methods The species list was based in data from: Koske e Walker (1985), Siqueira et al. (1987, 1989), Fernandes & Siqueira (1989), Walker & Diederichs (1989), Balota & Lopes (1996a,b), Spain & Miranda. (1996a,b), Carrenho et al. (1998), Alvarenga et al. (1999), Martins et al. (1999), Gross et al. (2004), Costa et al. (2005), Goto et al. (2008), Pagano & Scotti (2009), Souza et al. (2010), Carvalho et al. (2012), Lima et al. (2014), Carneiro et al. (2015), Coutinho et al. (2015) and Pereira et al. (2015). The classification follow Oehl et al. (2011) and adicional taxa proposed by Błaszkowki (2012, 2014) Goto et al. (2012), Marinho et al. (2014) e Oehl et al. (2015).

Results

A total of 92 species were found in the Cerrado, seven of which consist of new species decribed originally from material collected in these areas (A. reducta, A. brasiliensis, C. auronigra, D. cerradensis, D. scutata, P. brasilianum and R. verrucosa). Ambispora brasiliensis and C. auronigra has been previously reported exclusively to the Cerrado, particularly in the physiognomy of Rupestrian fields.

Acaulosporaceae

Acaulospora cavernata Błaszk. Cryptogamic Botany 1: 204. 1989. Habitat: Murundu fields and Rupestrian fields.

Acaulospora colossica P.A. Schultz, Bever & J.B. Morton. Mycologia 91: 677. 1999. Habitat: Rupestrian fields.

Acaulospora delicata C. Walker, C.M. Pfeiffer & Bloss. Mycotaxon 25: 622. 1986. Habitat: Rupestrian fields.

Acaulospora denticulata Sieverd. & S. Toro. Angewandte Botanik 61: 217. 1987. Habitat: Murundu fields and Rupestrian fields.

Acaulospora excavata Ingleby & C. Walker. Mycotaxon 50: 100. 1994. Habitat: Experimental station.

Acaulospora dilatata J.B. Morton. Mycologia 78: 641. 1986. Habitat: Experimental station.

Acaulospora foveata Trappe & Janos. Mycotaxon 15: 516. 1982. Habitat: impacted areas, natural areas, Murundu fields and Experimental station.

Acaulospora herrerae Furrazola, B.T. Goto, G.A. Silva, Sieverd. & Oehl. Mycological Progress 97: 405. 2012. Habitat: Impacted and natural areas.

Acaulospora koskei Błaszk. Mycological Research 99: 237. 1995. Habitat: Rupestrian fields.

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Acaulospora laevis Gerd. & Trappe. Mycologia Memoirs 5: 33. 1974. Habitat: agrosystems, Murundu fields and experimental station.

Acaulospora longula Spain & N.C. Schenck. Mycologia 76: 689. 1984. Habitat: agrosystems, impacted areas, natural áreas and Rupestrian fields.

Acaulospora mellea Spain & N.C. Schenck. Mycologia 76: 689. 1984. Habitat: agrosystems, natural areas, Murundu fields and Rupestrian fields

Acaulospora morrowiae Spain & N.C. Schenck. Mycologia 76: 692. 1984. Habitat: agrosystems, impacted areas, natural áreas and Rupestrian fields.

Acaulospora reducta Oehl, B.T. Goto & C.M.R. Pereira. Mycotaxon 61: 219. 2015. Habitat: natural areas.

Acaulospora rhemii Sieverd. & S. Toro. Angewandte Botanik 61: 219. 1987. Habitat: agrosystems, impacted areas, natural áreas and Rupestrian fields.

Acaulospora rugosa J.B. Morton. Mycologia 78: 645. 1986. Habitat: Rupestrian fields.

Acaulospora scrobiculata Trappe. Mycotaxon 6: 363. 1977. Habitat: agrosystems, impacted areas, natural areas, Murundu Fields and Rupestrian fields..

Acaulospora spinose C. Walker & Trappe. Mycotaxon 12: 515. 1981. Habitat: agrosystems, natural areas and Rupestrian fields.

Acaulospora tuberculata Janos & Trappe. Mycotaxon 15: 519. 1982. Habitat: natural areas and Murundu fields.

Kuklospora colombiana (Spain & N.C. Schenck) Oehl & Sieverd. Journal of Applied Botany 80:74. 2006. Basionym: Entrophospora colombiana Spain & N.C. Schenck Mycologia 76: 693. 1984. = Acaulospora colombiana (Spain & N.C. Schenck) Kaonongbua, J.B. Morton & Bever. Mycologia 102: 1501. 2010. Habitat: agrosystems, impacted areas, natural areas and Rupestrian fields

Ambisporaceae

Ambispora appendicular (Spain, Sieverd., N.C. Schenck) C. Walker. Mycological Research 112: 298. 2008. Basionym: Acaulospora apendicula Spain, Sieverd. & N.C. Schenck. Mycologia 76: 686. 1984. = Appendicispora appendicula (Spain, Sieverd. & N.C. Schenck) Spain, Oehl & Sieverd. Mycotaxon 97: 170. 2006. Habitat: agrosystems, impacted areas, natural areas and Rupestrian fields and experimental station.

Ambispora brasilensis B.T. Goto, L.C. Maia & Oehl. Mycotaxon 105: 13. 2008. = Acaulospora brasiliensis (B.T. Goto, L.C. Maia & Oehl) C. Walker, Krueger & Schuessler, Mycorrhiza 21: 579. 2011. Habitat: Rupestrian fields.

Ambispora calosa (Sieverd.) C. Walker, Vestberg & A. Schüssler. Mycological Research 111: 148. 2006. Basionym: Glomus callosum Sieverd. Angewandte Botanik 62: 374. 1988. = Appendicispora calosa (Sieverd.) C. Walker, Vestberg & A. Schüssler. Mycological Research 111: 254. 2007.

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Habitat: impacted areas and Rupestrian fields.

Ambispora fecundispora (N.C. Schenck & G.S. Sm.) C. Walker. Mycological Research 112: 298. 2008. Basionym: Glomus fecundisporum N.C. Schencl & G.S. Sm. Mycologia 74: 81. 1982. = Appendicispora fecundispora (N.C. Schenck & G.S. Sm.) C. Walker, Vestberg & A. Schüssler. Mycological Research 111: 254. 2007. Habitat: natural areas.

Ambispora gerdemannii (S.L. Rose, B.A. Daniels & Trappe) C. Walker, Vestberg & A. Schüssler. Mycological Research 111: 148. 2006. Basionym: Glomus gerdemannii S.L. Rose, B.A. Daniels & Trappe. Mycotaxon 8: 297. 1979. = Appendicispora gerdemannii (S.L. Rose, B.A. Daniels & Trappe) Spain, Oehl & Sieverd. Mycotaxon 97: 174. 2006. = Archaeospora gerdemannii (S.L. Rose, B.A. Daniels & Trappe) J.B. Morton & D. Redecker. Mycologia 93: 186. 2001. Habitat: natural areas.

Archaesporaceae

Archaeospora leptoticha (N.C. Schenck & G.S. Sm.) J.B. Morton & D. Redecker. Mycologia 93: 184. 2001. Basionym: Glomus leptotichum N.C. Schenck & G.S. Sm. Mycologia 74: 82. 1982. = Ambispora leptoticha (N.C. Schenk & G.S. Sm.) C. Walker, Vestberg & A. Schüssler. Mycological Research 111: 148. 2006. Habitat: natural areas.

Archaeospora myriocarpa (Spain, Sieverd. & N.C. Schenck) Oehl, G.A. Silva, B.T. Goto & Sieverd. Mycotaxon 117: 430. 2011. Basionym: Acaulospora myriocarpa Spain, Sieverd. & N.C. Schenck. Mycotaxon 25: 112. 1986. Habitat: agrosystems and natural areas.

Archaeospora trappei (R.N. Ames & Linderman) J.B. Morton & D. Redecker. Mycologia 93: 183. 2001. Basionym: Acaulospora trappei R.N. Ames & Linderman, Mycotaxon 3: 556. 1976. Habitat: agrosystems and experimental station.

Dentiscutataceae

Dentiscutata biornata (Spain, Sieverd. & S. Toro) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl. Mycotaxon 106: 342. 2009. Basionym: Scutellospora biornata Spain, Sieverd. & S. Toro. Mycotaxon 35: 220. 1989. Habitat: natural areas, Rupestrian fields and experimental station.

Dentiscutata cerradensis (Spain & J. Miranda) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl. Mycotaxon 106: 342. 2009. Basionym: Scutellospora cerradensis Spain & J. Miranda. Mycotaxon 60: 130. 1996. Habitat: natural areas.

Dentiscutata heterogama (T.H. Nicolson & Gerd.) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl. Mycotaxon 106: 342. 2009. Basionym: Endogone heterogama T.H. Nicolson & Gerd. Mycologia 60: 319. 1968. = Gigaspora heterogama (T.H. Nicolson & Gerd.) Gerd. & Trappe. Mycologia Memoirs 5: 31. 1974.

128

= Scutellospora heterogama (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker & F.E. Sanders. Mycotaxon 27: 180. 1986. Habitat: impacted areas, natural areas, Murundu fields and experimental station.

Dentiscutata nigra (J.F. Readhead) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl. Mycotaxon 106: 342. 2009. Basionym: Gigaspora nigra J.F. Redhead. Mycologia 71: 187. 1979. = Scutellospora nigra (J.F. Redhead) C. Walker & F.E. Sanders. Mycotaxon 27: 181. 1986. Habitat: experimental station.

Dentiscutata reticulata (Koske, D.D. Miller & C. Walker) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl . Mycotaxon 106: 342. 2009. Basionym: Gigaspora reticulata Koske, D.D. Mill. & C. Walker. Mycotaxon 16: 429. 1983. = Scutellospora reticulata (Koske, D.D. Mill. & C. Walker) C. Walker & F.E. Sanders. Mycotaxon 27: 181. 1986. Habitat: natural areas and Murundu fields.

Dentiscutata scutata (C. Walker & Dieder.) Sieverd., F.A. Souza & Oehl. Mycotaxon 106: 342. 2009. Habitat: Murundu fields. Basionym: Scutellospora scutata C. Walker & Dieder., Mycotaxon 35: 357. 1989.

Fuscutata heterogama Oehl, F.A. Souza, L.C. Maia & Sieverd. Mycotaxon 106: 344. 2009. Habitat: Rupestrian fields.

Fuscutata rubra (Stürmer & J.B. Morton) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Mycotaxon 106: 347. 2009. Basionym: Scutellospora rubra Stürmer & J.B. Morton. Mycological Research 103: 951. 1999. Habitat: Rupestrian fields.

Diversisporaceae

Corymbiglomus tortuosum (N.C. Schenck & G.S. Sm.) Błaszk. & Chwat. Acta Mycologica 48: 89-103. 2013. Basionym: Glomus tortuosum N.C. Schenck & G.S. Sm. Mycologia 74: 83. 1982. Habitat: agrosystems and Murundu fields.

Redeckera fulva (Berk. & Broome) C. Walker & A. Schüssler. The Glomeromycota: a species list with new families and new genera 44. 2010. Basionym: Paurocotylis fulva Berk. & Broome, Botanical Journal of the Linnean Society 14: 137. 1873. = Endogone fulva (Berk. & Broome) Pat., Bulletin de la Société Mycologique de France 19: 341.1903. = Glomus fulvum (Berk. & Broome) Trappe & Gerd. Mycologia Memoirs 5: 59. 1974. Habitat: natural areas.

Entrophosporaceae

Claroideoglomus claroideum (N.C. Schenck & G.S. Sm.) C. Walker & A. Schüssler. The Glomeromycota: a species list with new families and new genera 21. 2010. Basionym: Glomus claroideum N.C. Schenck & G.S. Sm. Mycologia 74: 84. 1982. Habitat: Rupestrian fields.

Claroideoglomus etunicatum (W.N. Becker & Gerd.) C. Walker & A. Schüssler. The Glomeromycota: a species list with new families and new genera22. 2010. Basionym: Glomus etunicatum W.N. Becker & Gerd. Mycotaxon 6: 29. 1977.

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Habitat: agrosystems, impacted areas, natural areas and Rupestrian fields.

Claroideoglomus lamellosum (Dalpé, Koske & Tews) C. Walker & A. Schüssler. The Glomeromycota: a species list with new families and new genera 22. 2010. Basionym: Glomus lamellosum. Dalpé, Koske & Tews. Mycotaxon 43: 289. 1992. Habitat: Rupestrian fields.

Entrophospora infrequens (I.R. Hall) R.N. Ames & R.W. Schneid. Mycotaxon 8: 348. 1979. Basionym:Glomus infrequens I.R. Hall. Transactions of the British Mycological Society 68: 345. 1977. Habitat: agrosystems.

Gigasporaceae

Gigaspora álbida N.C. Schenck & G.S. Sm. Mycologia 74: 85. 1982. Habitat: natural areas.

Gigaspora decipiens I.R. Hall & L.K. Abbott. Transactions of the British Mycological Society 83: 2014. 1984. Habitat: agrosystems, impacted areas, natural areas and Rupestrian fields.

Gigaspora gigantea (T.H. Nicholson & Gerd.) Gerd. & Trappe. Mycologia Memoirs 5: 29. 1974. Basionym: Endogone gigantea T.H. Nicolson & Gerd. Mycologia 60: 321. 1968. Habitat: agrosystems, natural areas and Rupestrian fields.

Gigaspora margarita W.N. Becker & I.R. Hall. Mycotaxon 4: 155. 1976. Habitat: agrosystems, natural areas and Rupestrian fields.

Gigaspora ramisporophora Spain, Sieverd. & N.C. Schenck. Mycotaxon 34: 668. 1989. Habitat: experimental station.

Gigaspora rosea T.H. Nicolson & N.C. Schenck. Mycologia 71: 190. 1979. Habitat: natural areas.

Glomeraceae

Funneliformis geosporum (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker & A. Schüssler. The Glomeromycota: a species list with new families and new genera 14. 2010. Basionym: Endogone macrocarpa var. geospora T.H. Nicolson & Gerd. Mycologia 60: 318. 1968. = Glomus geosporum (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker. Mycotaxon 15: 56. 1982. = Glomus macrocarpum var. geosporum (T.H. Nicolson & Gerd.) Gerd. & Trappe. Mycologia Memoirs 5: 55. 1974. Habitat: agrosystems, natural areas, Rupestrian fields and experimental station.

Funneliformis monosporus (Gerd. & Trappe) Oehl, G.A. Silva & Sieverd. Mycotaxon 116. 102. 2011. Basionym: Glomus monosporum Gerd. & Trappe. Mycologia Memoirs 5: 41. 1974. Habitat: natural areas.

Funneliformis mosseae (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker & A. Schüssler. The Glomeromycota: a species list with new failies and new genera 13:2010. Basionym: Endogone mosseae T.H. Nicolson & Gerd. Mycologia 60: 314. 1968. = Glomus mosseae (T.H. Nicolson & Gerd.) Gerd. & Trappe, Mycologia Memoirs 5: 40. 1974. Habitat: agrosystems, impactada areas, natural areas and Rupestrian fields. 130

Funneliformis multiforus (Tadych & Błaszk.) Oehl, G.A. Silva & Sieverd. Mycotaxon 116: 103. 2011. Basionym: Glomus multiforum Tadych & Błaszk. Mycologia 89: 805. 1997. Habitat: Rupestrian fields.

Glomus badium Oehl, D. Redecker & Sieverd. Journal of Applied Botany 79: 39. 2005. = Funneliformis badium (Oehl, D. Redecker & Sieverd.) C. Walker & A. Schüssler. The Glomeromycota: a species list with new failies and new genera 13. 2010. Habitat: Murundu fields.

Glomus clavisporum (Trappe) R.T. Almeida & N.C. Schenck Mycologia 82: 710. 1990. Basionym: Sclerocystis clavispora Trappe. Mycotaxon 6: 359. 1977. Habitat: agrosystems, natural areas and Murundu fields.

Glomus diaphanum J.B. Morton & C. Walker Mycotaxon 21: 433. 1984. = Rhizophagus diaphanum (J.B. Morton & C. Walker) C. Walker & A. Schüssler. The Glomeromycota: a species list with new families and new genera 19. 2010. Habitat: agrosystems, natural areas and Rupestrian fields.

Glomus fuegianum (Speg.) Trappe & Gerd. Mycologia Memoirs 5: 58. 1974. Basionym: Endogone fuegiana Speg. Anales de la Sociedad Científica Argentina 24: 125. 1887. Habitat: natural areas.

Glomus glomerulatum Sieverd. Mycotaxon 29: 74. 1987. Habitat: impacted, natural areas and Rupestrian fields.

Glomus macrocarpum Tul. & C. Tul. Giornale Botanico Italiano 2: 63. 1845. Basionym:Endogone macrocarpa (Tul. & Tul.) Tul. & C. Tul. Fungi Hypogaei: Histoire et Monographie des Champignons Hypogés 20:1. 1851. = Glomus macrocarpus. Tul. & C. Tul.Giornale botanico italiano 1: 63 1845. Habitat: natural areas, Murundu fields, Rupestrian fields and experimental station.

Glomus microcarpum Tul. & C. Tul. Giornale Botanico Italiano 2: 63. 1845. Basionym: Endogone microcarpa (Tul. & Tul.) Tul. & C. Tul. Fungi Hypogaei: Histoire et Monographie des Champignons Hypogés 20:2. 1851. = Glomus microcarpus Tul. & C. Tul. Giornale botanico italiano 1: 631845. Habitat: agrosystems, natural areas and Rupestrian fields.

Rhizoglomus clarum (T.H. Nicolson & N.C. Schenck) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Mycotaxon 129: 380. 2015. Basionym: Glomus clarum T.H. Nicolson & N.C. Schenck. Mycologia 71: 182. 1979. = Rhizophagus clarus (T.H. Nicolson & N.C. Schenck) C. Walker & A. Schüssler. The Glomeromycota: a species list with new genera families and new genera 19. 2010. Habitat: agrosystems, impacted areas, natural areas, Murundu fields and Rupestrian fields.

Rhizoglomus fasciculatum (Thaxt.) Sieverd., G.A. Silva & Oehl. Mycotaxon 129: 380. 2015. Basionym: Endogone fasciculata Thaxt. Proceedings of the American Academy of Arts and Science 57: 308. 1922. = Glomus fasiculatum (Thaxt.) Gerd. & Trappe. Mycologia Memoirs 5: 51. 1974. = Rhizophagus fasciculatus (Thaxt.) C. Walker & A. Schüssler. The Glomeromycota: a species list with new families and new genera. 19. 2010. Habitat: agrosystems, natural areas and Rupestrian fields.

131

Rhizoglomus intraradices (N.C. Schenck & G.S. Sm.) Sieverd., G.A. Silva & Oehl. Mycotaxon 129: 378. 2015. Basionym: Glomus intraradices N. C. Schenck & G.S. Sm. Mycologia 74: 78. 1982. Habitat: agrosystems and impacted areas.

Rhizoglomus invermaium (I.R. Hall) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Mycotaxon 129: 381. 2015. = Glomus invermaium I.R. Hall. Transactions of the British Mycological Society 68: 345. 1977. Habitat: Rupestrian fields.

Rhizoglomus manihotis (R.H. Howeler, Sieverd. & N.C. Schenck) Sieverd., G.A. Silva & Oehl. Mycotaxon 129: 381. 2015. Basionym: Glomus manihotis R.H. Howeler, Sieverd. & N.C. Schenck. Mycologia 76: 695. 1984. = Rhizophagus manihotis (R.H. Howeler, Sieverd. & N.C. Schenck) C. Walker & A. Schüssler. The Glomeromycota: a species list with new families and new genera 19. 2010. Habitat: natural areas.

Rhizoglomus microaggregatum (Koske, Gemma & P.D. Olexia) Sieverd., G.A. Silva & Oehl. Mycotaxon 129: 381. 2015. = Glomus microaggregatum Koske, Gemma & P.D. Olexia. Mycotaxon 26: 125. 1986. Habitat: agrosystems, natural areas and Rupestrian fields.

Sclerocystis coremioides Berk. & Broome Botanical Journal of the Linnean Society 14: 137. 1873. =Xenomyces ochraeus Cesati, Atti della Reale Accademia delle Scienze Fisiche e Mathematiche di Napoli 8(4): 26. 1878. =Ackermannia coccogena Pat., Bulletin de la Société Mycologique de France 18: 183. 1902. =Sphaerocreas coccogena (Pat.) von Höhn., Sitzungsberichte der Kaiserlichen Akademie der Wissenschaften in Wien Mathematisch-Naturwissenschaftlich Klasse Abteilung I. 118: 401. 1909. =Sclerocystis coccogena (Pat.) von Höhn., Sitzungsberichte der Kaiserlichen Akademie der Wissenschaften in Wien Mathematisch-Naturwissenschaftlich Klasse Abteilung I. 119: 399. 1910. =Ackermannia dussii Pat., Bulletin de la Société Mycologique de France 18: 180–181. 1902. =Sphaerocreas dussii (Pat.) von Höhn, Sitzungsberichte der Kaiserlichen Akademie der Wissenschaften in Wien Mathematisch-Naturwissenschaftlich Klasse Abteilung I. 118: 401. 1909. =Sclerocystis dussii (Pat.) von Höhn, Sitzungsberichte der Kaiserlichen Akademie der Wissenschaften in Wien Mathematisch-Naturwissenschaftlich Klasse Abteilung I. 118: 401. 1909. =Sphaerocreas javanicum von Höhn, Sitzungsberichte der Kaiserlichen Akademie der Wissenschaften in Wien Mathematisch-Naturwissenschaftlich Klasse. Abteilung I. 117: 1014–1015. 1908. =Endogone minutissima Beeli, Bulletin de la Société Royale de Botanique de Belgique 56: 57. 1923. =Sclerocystis alba Petch, Annals of the Royal Botanic Gardens, Peradenyia 9: 322–383. 1925. =Endogone alba (Petch) Gerd. & Trappe. Mycologia Memoir 5: 25. 1974. = Glomus coremioides (Berk. & Broome) D. Redecker & J.B. Morton. Mycologia 92: 284. 2000. Habitat: natural areas.

Sclerocystis sinuosa Gerd. & B.K. Bakshi. Transactions of the British Mycological Society 66: 343. 1976. Basionym: Glomus sinuosum (Gerd. & B.K. Bakshi) R.T. Almeida & N.C. Schenck. Mycologia 82: 710. 1990. Habitat: natural areas.

Septoglomus constrictum (Trappe) Sieverd., G.A. Silva & Oehl Mycotaxon 116: 105. 2011. Basionym: Glomus constrictum Trappe. Mycotaxon 6: 361. 1977. =Funneliformis constrictum (Trappe) C. Walker & A. Schüssler. The Glomeromycota: a species list with new families and new genera 14. 2010. Habitat: Rupestrian fields.

132

Septoglomus deserticola (Trappe, Bloss & J.A. Menge) G.A. Silva, Oehl & Sieverd. Mycotaxon 116: 106. 2011. Basionym: Glomus deserticola Trappe, Bloss & J.A. Menge, Mycotaxon 20: 123. 1984. Habitat: agrosystems.

Septoglomus titan B.T. Goto & G.A. Silva. Mycotaxon 125: 105. 2013. Habitat: impacted areas.

Intraornatosporaceae

Paradentiscutata bahiana Oehl, Magna, B.T. Goto & G.A. Silva. Mycotaxon 119: 122. 2012. Habitat: impacted areas.

Pacisporaceae

Pacispora dominikii (Błaszk.) Sieverd. & Oehl. Journal of Applied Botany 78: 75. 2004. Basionym: Glomus dominikii Blaszk., Karstenia 27: 37. 1988. Habitat: Rupestrian fields.

Pacispora scintilans (S.L. Rose & Trappe) Sieverd. & Oehl ex C Walker, Vestberg & Schüessler. Mycological Research 111: 254. 2007. Basinym: Glomus scintillans S.L. Rose & Trappe, Mycotaxon 10: 417. 1980. Habitat: natural areas.

Paraglomeraceae

Paraglomus albidum (C. Walker & L.H. Rhodes) Oehl, G.A. Silva & Sieverd. Mycotaxon 116: 112. 2011. Basionym: Glomus albidum C. Walker & L.H. Rhodes. Mycotaxon 12: 509. 1981. Habitat: agrosystems and natural areas.

Paraglomus brasilianum (Spain & J. Miranda) J.B. Morton & D. Redecker. Mycologia 93: 190. 2001. Basionym: Glomus brasilianum Spain & J.Miranda. Mycotaxon 60: 139. 1996. Habitat: experimental station.

Paraglomus occultum (C. Walker) J.B. Morton & D. Redecker Mycologia 93: 190. 2001. Basionym: Glomus occultum C. Walker. Mycotaxon 15: 50. 1982. Habitat: agrosystems, impactada areas, natural áreas and Rupestrian fields.

Paraglomus pernambucanum Oehl, C.M. Mello, Magna & G.A. Silva. Mycological Progress 85: 115. 2013. Habitat: impactada areas and Rupestrian fields.

Scutellosporaceae

Orbispora pernambucana (Oehl, D.K. Silva, N. Freitas, L.C. Maia) Oehl, G.A.Silva & D.K. Silva Mycotaxon 116: 166. 2011. Basionym: Scutellospora pernambucana Oehl, D.K. Silva, N. Freitas & L.C. Maia. Mycotaxon 106: 363. 2009. Habitat: Rupestrian fields.

133

Scutellospora aurigloba (I.R. Hall) C.Walker & F.E. Sanders. Mycotaxon 27: 180. 1986. Basionym: Gigaspora aurigloba I.R. Hall. Transactions of the British Mycological Society 68: 35. 1977. Habitat: natural areas.

Scutellospora calospora (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker & F.E. Sanders. Mycotaxon 27: 180. 1986. Basionym: Endogone calospora T.H. Nicolson & Gerd. Mycologia 60: 322.1968. = Gigaspora calospora (T.H. Nicolson & Gerd.) Gerd. & Trappe, Mycologia Memoirs 5: 28. 1974. Habitat: natural areas, Rupestrian fields and experimental station.

Scutellospora dipapillosa (C. Walker & Koske) C. Walker & F.E. Sanders. Mycotaxon 27: 181. 1986. Habitat: agrosystems and natural areas.

Scutellospora dipurpurescens J.B. Morton & Koske. Mycologia 80: 520. 1988. Habitat: Rupestrian fields.

Scutellospora tricalypta (R.A. Herrera & Ferrer) C. Walker & F.E. Sanders. Mycotaxon 27: 180. 1986. Basionym: Gigaspora tricalypta R.A. Herrera & Ferrer. Revista del Jardín Botánico Nacional Habana 1: 49. 1981. Habitat: natural areas.

Racocetraceae

Cetraspora auronigra Oehl, L.L. Lima, Kozovits, Magna & G.A. Silva. Sydowia 66: 301. 2014. Habitat: Rupestrian fields.

Cetraspora gilmorei (Trappe & Gerd.) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Mycotaxon 106: 338. 2009. Basionym: Gigaspora gilmorei Trappe & Gerd. Mycologia Memoirs 5: 27. 1974. = Scutellospora gilmorei (Trappe & Gerd.) C. Walker & F.E. Sanders. 1986. Habitat: agrosystems, natural areas, Rupestrian fields and experimental station.

Cetraspora spinosissima (C. Walker & Cuenca) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Mycotaxon 106: 340. 2009. Basionym: Scutellospora spinosissima C. Walker & Cuenca Annals of Botany 82: 723. 1998. Habitat: Rupestrian fields.

Cetraspora pellucida (T.H. Nicolson & N.C. Schenck) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Mycotaxon 106: 338. 2009. Basionym: Gigaspora pellucida T.H. Nicolson & N.C. Schenck. Mycologia 71: 189. 1979. =Scutellospora pellucida (T.H. Nicolson & N.C. Schenck) C. Walker & F.E. Sanders.Mycotaxon 27: 181. 1986. Habitat: agrosystems, natural areas and experimental station.

Racocetra coralloidea (Trappe, Gerd. & I. Ho) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Mycotaxon 106: 336. 2009. Basionym: Gigaspora coralloidea. Trappe, Gerd. & I. Ho. Mycotaxon 106: 336. 2009. = Scutellospora coralloidea (Trappe, Gerd. & I. Ho) C. Walker & F.E. Sanders. Mycotaxon 27: 181.1986. Habitat: natural areas.

134

Racocetra fulgida (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Mycotaxon 106: 336. 2009. Basionym: Scutellospora fulgida Koske & C. Walker. Mycotaxon 27: 221. 1986. Habitat: Rupestrian fields.

Racocetra persica (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd. Mycotaxon 106: 336. 2009. Basionym: Gigaspora persica Koske & C. Walker. Mycologia 77: 708. 1985. = Scutellospora persica (Koske & C. Walker) C. Walker & F.E. Sanders. Mycotaxon 27: 181. 1986. Habitat: natural areas and experimental station.

Racocetra tropicana Oehl, B.T. Goto & G.A. Silva. Nova Hedwigia 92: 72. 2011. Habitat: impacted areas.

Racocetra verrucosa (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. Souza & Sieverd. Mycotaxon 106: 337. 2009. Basionym: Gigaspora verrucosa Koske & C. Walker. Mycologia 77: 705. 1985. =Scutellospora verrucosa (Koske & C. Walker) C. Walker & F.E. Sanders. Mycotaxon 27: 181. 1986. Habitat: agrosystema and natural areas.

Discussion Since the last compilation by Souza et al. (2010), in which the record of the occurrence of 54 species of AMF in the Cerrado was possible, the checklist this represents an increase of 70% (92 species), value that expresses the biological potential of this biome in terms of biodiversity. That figure is still 34% of Glomeromycota species described in the world and 60% of species recorded for Brazil, a fact that stands out the Cerrado as the third most representative biome species in the country (Goto et al. 2010, 2012 ; Souza et al 2010;. Carvalho et al 2012; Lima et al. 2012;. Mello et al 2012;. Silva et al 2012;. Bonfim et al 2013;. Leal et al 2013;. Stürmer et al 2013;. Gomide et al 2014;. Novais et al 2014;. Pereira et al 2014;. Coutinho et al 2015). From fifteen Glomeromycota families, 13 are represented in the Cerrado, with Glomeraceae showing greater representatives (20%) followed by Acaulosporaceae (10%), similar to other Brazilian biomes (Goto et al 2010; Stürmer et al 2013 ; Gomide et al 2014). Regarding representative sample areas, we highlight the Rupestrian fields. Of the 92 species recorded for the Cerrado, 47 are presented in these regions.The high number of species inhabiting Rupestrian fields highlights the authenticity of phytophysiognomy front of the Cerrado context. Despite the natural areas they hold a higher record of occurrence of species (54), the high number registered for Rupestrian fields contrasts with the limited taxonomic inventories conducted in these regions (Carvalho et al 2012;. Coutinho et al 2015.). These areas, inventoried for AMF by Carvalho et al. (2012) and Coutinho et al. (2015), are inserted in a transition zone between the Atlantic Forest and Cerrado and are considered areas of "special biological significance" (Drummond et al. 2005). In this context, your profile representation draws attention to the need for new areas of Rupestrian fields are taken into account in studies of taxonomy and diversity, since due to its island setting (restricted to the tops of mountains disjoint), which occurs more a thousand species of endemic plants (Prance 1994), the evaluation of different areas would provide important information for understanding of the AMF diversity standards. Among the diversity of vegetation types that make up the Cerrado, the mounds fields also represent unexplored regions, with the realization of just a taxonomic inventory in which it was possible to record 15 species (16% of representation of the species occurring in the Cerrado). Unexplored or poorly inventoried areas may consist of reservoir new AMF species whose value to the floristic maintenance is unknown (Souza et al. 2010). Taking into account the nature of the Cerrado recognized as biodiversity hotspot (Myers 1988), studies aimed an bioprospecting in unfamiliar vegetation types of the Cerrado as AMF biodiversity will enable

135 the expansion of knowledge about this important biome and the provision subsidies for the development of public policies for their conservation.

Acknowledgements The authors thank the CAPES for financial support to K Jobim and the BIS Oliveira and the National Council for Scientific and Technological Development (CNPq) for grant to BT Goto.

Reference

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9.2. ANEXO 2 - ARTIGO A SER SUBMETIDO PARA MYCOLOGICAL PROGRESS

Paraglomus roseus, uma nova espécie em Paraglomerales (Paraglomeromycetes) do Brasil

Khadija Jobim¹, Sirlene Nunes Araujo², Thomaz Correia e Castro da Costa², Francisco Adriano de Souza², Bruno Tomio Goto¹

[email protected], [email protected] 1Departamento de Botânica e Zoologia, CB, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Av. Senador Salgado Filho 300, Campus Universitário, 59072-970, Natal, RN, Brazil 2Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária, Embrapa Milho e Sorgo, Núcleo de Biologia Aplicada, Rod. MG 424 KM 45, 3570190, Sete Lagoas, MG, Brazil

Resumo — Durante inventário da diversidade em áreas de Mata Atlântica e Cerrado em Sete Lagoas, Minas Gerais, uma espécie com desenvolvimento glomóide, única parede contendo três camadas e distinta reação em Melzer foi encontrada em um zona situada entre 0 a 200 cm de profundidade do solo. Análises morfológicas sugeriam que o fungo pertencia ao gênero basal Paraglomus. Análises moleculares do rDNA (SSU and LSU) confirmaram a posição basal agrupando o fungo ao grupo incultivado de Paraglomus. Assim, análises morfológicas e moleculares evidenciam a descoberta de uma nova espécie descrita aqui como Paraglomus roseus. Palavras-chave — diversidade, micorriza, Paraglomerales, Paraglomeraceae, taxonomia

Introdução

Das áreas no planeta que apresentam altas concentrações de espécies endêmicas e estão sofrendo excepcionais perdas de habitat – denominadas hotspots – duas encontram-se no Brasil: o Cerrado e a Mata Atlântica (Myers 1988). O Cerrado consiste em uma das maiores formações vegetais brasileiras, representando o sistema de savanas mais rico do mundo em termos de biodiversidade e abrangendo 25% da área total do território brasileiro (Klink & Machado 2005), seguido pela Mata Atlântica, que é considerada a segunda maior floresta neotropical do planeta, abrangendo ampla distribuição ao longo da costa leste do Brasil em um total de cerca de 16% de ocupação do território nacional (Zangaro & Moreira 2010). Os biomas Cerrado e Mata Atlântica detém altos níveis de diversidade de organismos, todavia, grande parte destes ambientes estão fortemente ameaçados pela ação antrópica, decorrente de atividades de produção como a exploração de recursos naturais, extração vegetal e mineral e a ampliação de centros urbanos com sua especulação imobiliária (Sampaio et al. 2005) Essa degradação somada a limitada capacidade de absorção do impacto desses ambientes são as principais causas de perda de diversidade (Zamith & Scarano 2006). Entre os organismos que participam auxiliando o processo de recuperação de áreas degradadas destacam-se os Fungos Micorrízicos Arbusculares (FMA), que constituem importantes componentes do sistema solo-planta por exercerem grande influência no crescimento e na adaptação das plantas aos estresses bióticos e abiótico do solo (Moreira & Siqueira 2006, Souza et al. 2008). Os benefícios dos FMA para o crescimento e a sobrevivência das plantas resultam de vários efeitos e mecanismos nutricionais e não nutricionais, os quais possibilitam o seu uso em programas de recuperação (Soares e Carneiro 2010). Os FMA são organismos que compõem o filo Glomeromycota, amplamente distribuídos pelo mundo (Stürmer & Bellei 1994), desde regiões temperadas (e.g. Gerdemann & Trappe 1974, Blaszkowski 1993, 1994) tropicais (e.g. Beena et al 2000, 2001; Silva et al 2011), subtropicais (e.g. Blaszkowski 2004, Stürmer et al 2013), desérticas (e.g. McGee & Trappe 2002, Blaszkowski &

139

Czerniawska 2008) a continentais (e.g. Bech & Trappe 1985), reconhecidos pelo estabelecimento de associação simbiótica obrigatória com mais de 80% dos representantes das plantas terrestres (Gianinazzi & Gianinazzi-Pearson 1986). Dentre os benefícios proporcionados pela associação, destaca-se o incremento ao crescimento da planta e tolerância a estresses bióticos e abióticos (Souza 2007), graças à habilidade das hifas externas dos fungos em absorver os escassos nutrientes dos substratos (Smith & Read 1997). O filo Glomeromycota tem sido extensivamente revisado desde a sua proposição (Schüler et al 2001), com modificações ocorridas em vários níveis da hierarquia taxonômica, devido, principalmente, a inclusão de ferramentas moleculares nos estudos de diversidade (Oehl et al 2011a; Goto et al 2012). Composto por três classes, cinco ordens, 15 famílias e 34 gêneros, atualmente, cerca de 270 espécies de fungos micorrízicos arbusculares (FMA) então descritas (Oehl et al 2011b; Goto et al 2012a; Blaszkowski 2012; Blaszkowski et al 2014). O gênero Paraglomus representa apenas 3% dessa diversidade conhecida, sendo composto por número reduzido de espécies em relação a outros representantes do filo (e.g. Glomus). Paraglomus produz esporos desenvolvidos no topo de uma hifa de sustentação, variando de hialinos a pigmentados, globosos, subglobosos ou irregulares e que apresentam uma ou duas paredes que se desenvolvem continuamente com a hifa, incluindo uma primeira camada que se deteriora com o alcance da maturidade, aderente a uma camada lisa ou ornamentada (Blaszkowski 2012). Estudos também relatam a ocorrência de dois processos germinativos em esporos nesse gênero, que incluem germinação através do lúmen da hifa de sustentação ou diretamente através da parede (Walker & Rhodes 1981; Morton & Redecker 2001; Oehl & Sieverding 2004). A única evidência morfológica que distinguem as espécies de Paraglomus relatada por Morton & Redecker (2001) baseia-se nas propriedades de suas estruturas micorrízicas, principalmente quanto à ausência de vesículas e reação das hifas intracelulares em azul de tripano, sendo as estruturas vesiculares ausentes em Paraglomus e suas hifas intracelulares apresentando ausência ou fraca reação em azul de tripano, ao passo que espécies representantes de Glomus exibem forte reação e produção de vesículas. Contudo, Paraglomus majewskii apresenta micorriza ocasionalmente corando fortemente em azul de tripano, apesar da ausência de vesículas características das espécies (Blaszkoski et al 2011). Blaszkowsky (2012) observou também que esporos de Paraglomus brasilianum coram fortemente em azul de tripano e produzem vesículas típicas. Tais constatações sugerem que atributos morfológicos relativos às estruturas micorrízicas podem ser fracos ou sem significância para delimitar relações filogenéticas. Análises moleculares conduzidas por Morton & Redecker (2001) permitiram a proposição de um novo clado para acomodar essas espécies, transferindo as espécies Glomus brasilianum e G. ocultum para um novo gênero, Paraglomus, dentro de uma nova família, Paraglomeraceae. O novo clado foi suportado principalmente por dados de sequência de DNA, perfil de ácidos graxos e reação imunológica contra anticorpos específicos combinados. Posteriormente, um novo caractere morfológico foi descoberto para o grupo (Mello et al 2013). Paraglomus bolivianum, espécie descrita inicialmente como Pacispora boliviana, produz esporos pigmentados desenvolvidos no topo de uma hifa de sustentação contínua as duas camadas mais externas da parede externa (Oehl & Sieverding 2004). Com base no estado do conhecimento disponível até então, no qual as espécies Paraglomus descritas incluíam apenas uma parede e ausência de pigmentação, era inconcebível a acomodação de P. boliviana no gênero Paraglomus. Subsequentemente, a descrição de P. pernambucanum, espécie pigmentada e com parede interna, junto a análise das sequências parciais da LSU rRNA por Mello et al (2013) justificaram a acomodação de P. boliviana em Paraglomus. Os avanços na taxonomia e filogenia de FMA produzidos, particularmente, nas duas últimas décadas, possibilitaram a proposição de mudanças na classificação incluindo a transferência de espécies de Glomus e Pacispora para Paraglomus, compondo gênero atualmente em oito espécies: P. albidum, P. bolivianum, P. brasilianum, P. laccatum, P. lacteum, P. majewskii, P. occultum e P. pernambucanum, das quais apenas P. brasilianum, P. laccatum, P. majewskii e P. occultum possuem sequenciamento molecular disponível. A despeito de seu reduzido número de espécies, estudos dedicados à alfa taxonomia e filogenia de Fungos Micorrícos Arbusculares (FMA) são necessários com vistas à ampliação da compreensão sobre os padrões morfológicos e relações filogenéticas no referido clado. Até o momento, apenas três espécies pertencentes às linhagens basais do filo Glomeromycota (Ambisporaceae e Paraglomeraceae) haviam sido descritas para o Brasil: Ambispora brasiliensis B.T. Goto, L.C. Maia & Oehl, P. brasilianum e P. pernambucanum. Recentemente, esporos de uma nova

140 espécie de Paraglomus foram encontrados durante estudos conduzidos em uma área de transição entre Cerrado e Mata Atlântica submetida a processo de fragmentação florestal, em coletas realizadas em diferentes profundidades ao longo de perfil de solo. Áreas ecotonais de Cerrado e Mata Atlântica são de particular interesse para os biólogos por exibirem alta biodiversidade em decorrência do mosaico de diferentes ecossistemas (Mayle et al. 2007). A fragmentação florestal consiste em uma das práticas mais prejudiciais à perda e a fragmentação de habitats, visto que provoca a remoção local imediata da flora e da fauna nativa e, consequentemente, repercute no desaparecimento de populações inteiras ou parte delas, a redução da distribuição geográfica das espécies e perdas de diversidade genética (Hero & Ridgway 2006). FMA têm sido encontrados nas mais variadas situações de áreas impactadas no Brasil (Soares e Carneiro 2010), no entanto, os estudos de avaliação da composição de espécies de FMA restringem-se a amostragem da zona radicular (10 – 30 cm de profundidade do solo) (Oehl et al 2005). A despeito disso, as diferentes metodologias adotadas para obtenção dos glomerosporos possuem diferentes eficiências no recolhimento dessas estruturas, ampliando o grau de variabilidade do erro amostral (Souza et al 2007). Um estudo pioneiro realizado por Oehl et al. (2005) demonstrou diferenças consideráveis entre a abundância e diversidade de FMA em diferentes profundidades do solo, sugerindo a importância de levar em consideração esse atributo nos estudos de avaliação da composição de espécies de FMA, especialmente nas áreas degradadas, ambientes que se encontram intensamente sujeitos ao empobrecimento das espécies. No trabalho, realizado em área de agroecossitema, foram consideradas profundidades situadas entre 0-70 cm de profundidade, no qual foi encontrada uma elevada diversidade de FMA mesmo nas profundidades situadas entre 50-70 cm. Recentemente, durante investigações de ocorrência de FMA em rizosfera de importantes plantas medicinais da Índia, Withania sommifera (L.) Dunal e Ocimum sanctum L., que levou em consideração profundidade situada entre 0-40 cm, foram encontradas um total de 11 espécies na profundidade considerada entre 30-40 cm (Shukla et al 2013). Levando-se em consideração esses resultados, as coletas do presente trabalho consideraram a amostragem ao longo de perfil de solo, com profundidade situada entre 0-200 cm de profundidade, nas quais foram encontrados glomerosporos pertencentes a uma nova espécie, incluída no gênero Paraglomus. A descrição, comentários e ilustração dessa nova espécie, nomeada Paraglomus roseus, em referência a sua distinta reação em Melzer, são apresentadas.

Materiais e Métodos

Obtenção de amostras

Amostras de solo foram obtidas em dois fragmentos situados em área de transição entre Cerrado e Mata Atlântica, impactada por processo de fragmentação florestal, localizada em Sete Lagoas, Minas Gerais, Brasil (19º28’S e 44º15’W). Em janeiro de 2014, coletas de solo foram realizadas em trincheiras situadas em oito fragmentos florestais e 12 amostras foram obtidas de cada perfil, entre 0 a 2 metros, durante a estação chuvosa. A área predominância de solos característicos de latossolos vermelho-escuro e vermelho-amarelo, solos ácidos e com baixa disponibilidade de fósforo e matéria orgânica (Tabela 1). O clima da região, segundo classificação de Koopen, corresponde ao tipo AW (clima de savana com inverno seco) (Pereira et al 2013). Culturas armadilhas foram implantadas, com mistura de solo nativo e areia autoclavada disposta em recipientes de 300 ml. As culturas foram mantidas em casa de vegetação por um período de 17 meses meses, tendo sido efetuada regas diárias com água destilada e uma vez por semana com solução de maganagava. Urochloa decumbens (Stapf.) Webster. foi utilizada como espécie vegetal isca. As culturas armadilhas foram mantidas em casa de vegetação situada na Fazenda Emprapa Milho e Sorgo, Sete Lagoas, Minas Gerais.

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Tabela 1. Aspectos físico-químicos dos fragmentos florestais da Fazenda Embrapa Milho e Sorgo, Sete Lagoas, Minas Gerais.

Profundidade (cm) pH P M.O Presença de P. roseus 0 - 20 5,82 8,13 9,36 + 20 - 40 4,87 3,34 4,23 + 40 - 60 4,79 2,08 2,86 + 60 - 80 5,11 1,38 1,88 + 80 - 120 1,02 0,28 0,38 + 120-160 5,31 1,72 1,05 + 120 - 160 5,25 2,18 1,07 +

Análises morfológicas

Glomerosporos foram extraídos do solo pela técnica do peneiramento úmido seguida por centrifugação em solução de sacarose (Gerdemann & Nicolson 1963; Jenkins 1964), separados em placas de Petri em esteremicroscópio e montadas em lâminas com PVLG e PVLG + Reagente de Melzer (Brundrett et al. 1994). O sistema de classificação utilizado seguiram Oehl et al (2011a), Mello et al (2012), Blaszkowski et al (2012) e Goto et al. (2008, 2013).

Resultados

Taxonomia

Paraglomus roseus K. Jobim, F.A. de Souza & B.T. Goto sp. nov. Figs. 1-6 Esporocarpos desconhecidos. Glomerosporos formados isoladamente no solo, globosos (53.3) 61.6 (76.2) m a subglobosos (53.3) 70 x 77.6 (106.7) m, ocasionalmente irregulares ou raramente elipsoides (38.4) 48.6 x 88.7 (92.2), m hialinos a levemente amarelados (Fig. 1, 2 e 3). Glomerosporos formam uma parede com três camadas hialinas (Fig. 4), das quais as duas mais externas são contínuas a hifa de sustentação. Presença de reação em Melzer na segunda e terceira camada, as quais adquirirem cor rosa variando entre tom claro a intenso (Fig. 5 e 6). A primeira camada do esporo (SW1) é hialina, semipermamente, 1 – 1.2 µm de espessura, e aderente a segunda camada (SW2) que é lisa, laminada, com cerca de 4 a 5 laminações, hialina a levemente amarelada, com 2.5 (3.8) 5.1 m de espessura, sendo mais espessa próxima a inserção da hifa, 3.4 - 3.8 m. A terceira camada (SW3) possui 3.1 – 3.5 m de espessura, hialina a levemente amarelada destacando-se da segunda camada sob pressão, contendo cerca de 5 a 6 laminações finas distinguíveis e frequentemente separáveis em esporos quebrados, cada qual apresentando 0.6 – 1.0 m. Reação dextrinóide em Melzer é observada na segunda e terceira camadas, adquirindo coloração que varia entre um tom rosa claro a intensamente rosado (Fig.5). Hifa de sustentação geralmente detectável, 5.8 – 7.5 µm em diâmetro, formada pelas duas camadas mais internas da parede do esporo (SHW1 e SHW2) (Fig. 4). Forte reação em Melzer, com hifa adquirindo coloração rosa intensa (Fig. 6). Poro aberto ou menos frequentemente fechado por laminação externa da SW3. Espécies examinadas: BRASIL. Minas Gerais. Sete Lagoas. Etimologia Latim, roseus, referente à distintiva reação em Melzer, adquirindo coloração rosa na terceira camada da parede do esporo. Distribuição e habitat: Brasil, até o momento detectada em fragmentos florestais de transição entre Cerrado e Mata Atlântica de Sete Lagoas, Minas Gerais.

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Figs 1 – 6. Paraglomus roseaus. Fig.1- Aspecto geral dos glomerosporos em reagente de Melzer. Fig.2- Glomerosporo hialino em PVLG. Fig.3- Glomerosporos desenvolvidos no topo de uma hifa d sustentação, PVLG. Fig.4- Parede do esporo com três camadas em Melzer; duas camadas na hifa de sustentação. Fig.5- Reação rosada em Melzer na segunda e terceira camada da parede. Fig.6 – Hifa de sustentação reagindo em Melzer.

Caracteres diagnósticos das espécies de Paraglomus

Espécie Cor dos Tamanho Nº de Nº de Aspectos Aspectos esporos dos esporos paredes camadas fenotípicos das fenotípicos da camadas da parede hifa de sustentação P. albidum Brancos a (85)95- 1 2 SW1: hialina, Contínua com (Walker & Rhodes levemente 168(198) a semipermanente as duas 1981) amarelados (85)95- SW2: laminada, camadas 168(177) permanente, + RM¹ (rosa a laranja escuro) P. bolivianum Castanho claro 70-95 a 71- 2 6 OW1: laminada, Contínua com (Oehl & Sieverding a escuro 105 x 62-80 semipermamente OW1 e OW2 2004) OW2: laminada, permanente ornamentada com perfurações rasas OW3: fina, permanente, difícil detecção IW1:flexível, permanente IW2:coriácea, permanente IW3: flexível, permanente

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P. brasilianum Hialino (47.5) 64 x 1 5 SW1: mucilaginosa, Contínua com (Spain & Miranda 77 (115) semipermanente SW1, SW2 e 1996) SW2: quebradiça, SW3 permanente SW3: ornamentada com espinhos SW4: flexível, laminada SW5: membranosa, permanente P. laccatum Hialino, (50) 87 1 2 SW1: Contínua com (Blaszkowski 1988) brilhosos (130) m a semipermanente as 2 camadas 80-85 x SW2: laminada, 120-130 m espessa P. lacteum Brancos a 150-220 1 2 SW1: Contínua com s (Rose & Trappe suavemente semipermanente duas camadas, 1980) translúcidos SW2: unitária, geralmente permanente mais de uma hifa anexada P. majewskii Hialinos (35‒)63(‒7 1 3 SW1: Contínua com (Blaszkowski et al 8) a 50‒70 semipermanente SW1 e SW2 2011) × 65‒90 SW2: laminada, permanente SW3: flexível, permanente P. occultum Hialinos a 15-100 x 1 3 SW1: Contínua com (Walker 1981) “creme” pálido 20-120 semipermanente SW1 e SW2 SW2: laminada, permanente, + RM (amarelada) SW3: laminada, permanente, + RM (amarelada) P. pernambucanum Brancos a 66-95 × 62- 2 6 OW1: Contínua com (Mello et al 2013) levemente 75 semipermanente OW1 e OW2 amarelados OW2: laminada, permanente, ornamentada com perfurações rasas, + RM (amarelo) OW3: difícil detecção, permanente IW1: fina, permanente IW2: fina, permanente IW3: flexível, permanente P. roseus Hialinos (53.3) 61.6 1 3 SW1: Contínua com (76.2); semipermanente SW2 e SW3 (53.3) 70 – SW2: laminada, 77.6 (106.7) permanente, + RM ou (38.4) (rosa) 48.6 x 88.7 SW3: laminada, (92.2) permanente, + RM (rosa)

¹Reação em Melzer.

Discussão

A característica marcante de P. roseus corresponde à sua reação dextrinóide em reagente de Melzer, que lhe confere coloração rosa que varia em níveis de intensidade, mas geralmente rosa intenso, na SWL2, SWL3 e hifa de sustentação (Figuras 5 e 6). Glomerosporos de P. albidum também adquirem coloração rosada em reagente de Melzer, porém apenas em esporos jovens, com esporos maduros adquirindo coloração fortemente alaranjada. Além disso, P. albidum produz glomerosporos com apenas duas camadas, com a reação ocorrendo em SWL2, ao passo que P. roseus produz glomerosporos com três camadas na parede e a reação dextrinóide ocorre em SWL2 e SWL3.

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Glomerosporos de P. roseus podem ser confundidos com glomerosporos de P. occultum, ambos semelhantes pela cor hialina em PVLG e presença de três camadas na parede do esporo. Contudo, a SWL2 e SWL3 de P. roseus tornam-se rosadas em reagente de Melzer contrapondo-se a cor amarela produzida na SWL2 e SWL3 de P. occultum. No mais, aspectos relativos às dimensões do diâmetro do esporo e hifa de sustentação bem como a forma dos esporos são bem distintos entre as duas espécies: glomerosporos de P. occultum variam amplamente quanto à forma, produzindo esporos oblongos, ovoides, subovoides ou irregulares, pouco frequentemente globosos ou subglobosos e são notoriamente maiores que os de P. roseus, variando entre 15-100 x 20-120 µm. Glomerosporos de P. roseus são globosos ou subglobosos, pouco frequentemente elipsoides ou irregulares e limitam-se a (53.3)61.6(76.2) µm em diâmetro. A hifa de P. roseus é mais espessa que a de P. occultum, com 5.8-7.5 µm em diâmetro, contínua com SW2 e SW3 e uma forte reação em Melzer, enquanto que a hifa de P. occultum apresenta 0.8-2.0 µm, contínua com as três camadas da parede do esporo. Paraglomus brasilianum, P. laccatum, P. majewskii e P. roseus produzem glomerosporos hialinos, praticamente indistinguíveis quando observados sob esteremicroscópio. Em nota de observação pessoal, Morton (www. http://invam.wvu.edu/) menciona que, sob um olhar bem treinado, glomerosporos de P. brasilianum destacam-se por menor reflexo de luz, devido a sua ornamentação fina produzir maior dispersão da luz. Essa constatação, no entanto, pode ser arbitrária em termos de praticidade. Todavia, todas as referidas espécies hialinas possuem atributos taxonômicos marcantemente distintivos quando observadas em microscopia de luz transmitida: P. brasilianum consiste na única espécie do grupo composta por 5 camadas na parede do esporo e ornamentada com espinhos, P. laccatum possui uma espessa SW2 composta por 15 laminações bem definidas e P. majewskii produz glomerosporos permanentemente hialinos ao longo de todo o seu ciclo de vida, compostos por uma parede constituída por três camadas contínuas com a parede da hifa e nenhuma delas reagindo em Melzer. Morton, com base em relato pessoal disponível em seu website (http://invam.wvu.edu/) menciona que espécies de Paraglomus exibem comportamento muito agressivo em solos ácidos, particularmente em comunidades florestais ou em vasos de cultivo. Essa constatação é corroborada por este trabalho, no qual foi possível verificar a presença em grande quantidade de densos aglomerados de P. roseus em amostras pertencentes a todos os níveis de profundidade avaliados no perfil relativo ao fragmento 1 e em semelhante ocorrência na primeira camada do perfil de solo relativo ao fragmento 2, ambos os solos com elevados níveis de acidez. A despeito da constatação de que a população de glomerosporos tende ao decréscimo de acordo com o aumento da profundidade, particularmente, devido a pouca disponibilidade de matéria orgânica e oxigênio (Oehl et al 2005), a ocorrência de P. roseus independente da profundidade sugere uma possível resistência e adaptabilidade dessa espécie em condições adversas. Além disso, o resultado obtido evidencia a necessidade da inclusão da avaliação dessas variáveis para futuros trabalhos que se destinem ao estudo da diversidade de FMA.

Agradecimentos

Os autores agradecem ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pela bolsa de produtividade em pesquisa de B. T. Goto e a CAPES pelo apoio financeiro a K. Jobim.

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