DISTRIBUCIÓN Y ABUNDANCIA DEL CARACOL Strombus pugilis (Gastropoda: Strombidae) EN RELACIÓN CON EL HÁBITAT EN LA GUAJIRA, CARIBE COLOMBIANO

Angélica María Rodríguez Rincón 1190359

Universidad Nacional de Colombia DEPARTAMENTO DE BIOLOGÍA, FACULTAD DE CIENCIAS - SEDE BOGOTÁ CENTRO DE ESTUDIOS EN CIENCIAS DEL MAR (CECIMAR) - SEDE CARIBE CONVENIO UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA-INVEMAR

Santa Marta, D.T.C.H., Colombia, octubre de 2011

DISTRIBUCIÓN Y ABUNDANCIA DEL CARACOL Strombus pugilis (Gastropoda: Strombidae) EN RELACIÓN CON EL HÁBITAT EN LA GUAJIRA, CARIBE COLOMBIANO

Angélica María Rodríguez Rincón 1130359

Trabajo de investigación presentado como requisito parcial para optar al título de: Magíster en Ciencias-Biología - Línea Biología Marina

DIRECTOR: Ph.D. Diego Luis Gil Agudelo

CODIRECTOR: Ph.D. Arturo Acero Pizarro

Grupos de investigación: Conservación de la biodiversidad marina y costera Conservación y manejo de vida silvestre. Fauna marina colombiana: diversidad y usos

Línea de Investigación: Biología Marina

UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA DEPARTAMENTO DE BIOLOGÍA, FACULTAD DE CIENCIAS - SEDE BOGOTÁ CENTRO DE ESTUDIOS EN CIENCIAS DEL MAR, CECIMAR-SEDE CARIBE CONVENIO UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA-INVEMAR

Santa Marta, D.T.C.H., Colombia, octubre de 2011

A mis abuelitas Elena y Aleja y a Dimitas

Memorables ejemplos de amor, realización y aventura.

Llevo siempre conmigo la parte de su corazón que me corresponde.

Al abrir los ojos un día, había encontrado la respuesta y su inmenso significado....VOLUNTAD!

Entonces supe cuan valioso había sido todo el recorrido

que finalmente me condujo a hallarla y cuan grandiosos

los momentos que vendrían ahora que lo sabia

Agradecimientos

Este estudio está enmarcado dentro del proyecto de investigación:“Distribución y valoración del estado de la población silvestre de caracol pala Strombus gigas (Gastropoda:Strombidae) en La Guajira (Caribe colombiano) como guía para su manejo pesquero y conservación”, financiado por COLCIENCIAS, INVEMAR y la Gobernación de San Andrés (código 2105-452-21108, contrato No. 663 de 2008). Gracias especialmente por la fase de campo a Ramón Nieto, Luis Chasqui, Diego Gil, Erick Castro, Eduardo Jaraba, Eduardo Vilarete, Javier Charris, José Guarnizo, Momo y los otros lancheros de la Guajira. Por el apoyo en la fase de laboratorio al laboratorio LABCAM de INVEMAR. Por la colaboración en la parte estadística a Ramón Giraldo y Alfredo Rodríguez. Por los útiles y constructivos comentarios durante la elaboración del documento a Arturo Acero, Sven Zea, Diego Gil, Leonor Botero y Camilo García.

En este momento puedo decir que he vivido lo que había deseado por mucho tiempo: estar cerca del mar, conocerlo un poco y sentirlo con mucha fuerza y amor. Gracias por tanto al él, a su azul, a su brillo y a su vida.

Quiero darle las gracias especialmente a la Universidad Nacional de Colombia por todo los conocimientos que he adquirido y por la beca para financiar gran parte de mis estudios. Especialmente a mis excelentes profesores Sven Zea, Arturo Acero, Néstor Campos, Olga Montenegro y Pedro Sánchez, y a Mery Cruz.

Dado que esta travesía implicó alejarme de mi amada familia, considero que esta vez todo esto sí tiene una gran conexión con ellos. Estar lejos de ustedes, ha sido el reto más difícil de enfrentar, pero a la vez debo admitir que siempre logro sentirlos a mi lado. Mami, nena y tío Dimas son el ejemplo más valioso que tengo de sabiduría, amor y voluntad. Gracias familia mía, mis niños, mis tíos y mis primos, cuanto disfruto su compañía las pocas veces que la tengo. Gracias A Chris Crisol, que gran felicidad que me das y que buen reencuentro.

Y por todo el valioso tiempo compartido durante estos años y por el que vendrá, gracias a mis amigos! Especialmente a Erikonor, Eugenious, Jair, Luci lucita, Elicita, Heydi y Lina. También gracias! a los nuevos amigos que conocí en INVEMAR y que sin darse cuenta lograron que mi tiempo aquí fuera muy feliz.

Pienso que como biólogos somos mensajeros de la vida, pues cada proyecto que iniciamos termina en una historia para el mundo sobre la naturaleza y sus múltiples y maravillosas expresiones.....¡Que gran tarea tenemos en nuestras manos! Ojalá podamos recordarlo cada día, especialmente cuando nos distraemos y entre nosotros todo se convierte en competencia y desunión.

Contenido

Resumen ...... xi

Abstract ...... xii

Introducción...... 1

Métodos ...... 7

Área de estudio ...... 7

Métodos de campo ...... 8

Análisis de la información ...... 11

Distribución espacial de la abundancia ...... 12

Relación entre la abundancia y el hábitat ...... 13

Resultados ...... 16

Distribución espacial de la abundancia ...... 16

Relación entre la abundancia y el hábitat ...... 22

Discusión ...... 32

Conclusiones ...... 38

Recomendaciones ...... 39

Bibliografía ...... 40

Distribución y abundancia de Strombus pugilis en relación con el hábitat

Resumen

A escala local, la variación en el espacio de la abundancia inter-específica suele presentar autocorrelación espacial (muchos "puntos fríos" dispersos con escasos o ningún individuo, y pocos "puntos calientes" agrupados con abundancia mucho mayor). Esto genera, dentro del hábitat, sitios vacíos con condiciones que parecen favorables. Por ende, conocer la distribución espacial de la abundancia de una especie y las características ambientales que la influencian, permite establecer lugares estratégicos para su manejo y conservación. Con esta investigación se estableció, para la época húmeda, el patrón espacial de la distribución de la abundancia del caracol marino Strombus pugilis en el sector comprendido entre Riohacha y el Cabo de la Vela en la costa Guajira colombiana y variables ambientales que en parte lo explican. Para esto se utilizaron técnicas de geoestadística y modelos aditivos generalizados (GAM). Se encontraron 8.384 adultos y 462 juveniles en 56.920 m2 muestreados. La mayor parte de la densidad del caracol se encontró agregada en el nororiente del sector, dentro del ambiente arenal, sin diferencias entre juveniles y adultos. La densidad promedio de S. pugilis estimada (0,143±0,109 ind/m2) es baja comparada con lo registrado para la especie en otro sitio. Lo mismo ocurre con la talla promedio de los adultos (adultos: 6,9±0,52 cm, juveniles: 5,1±0,79 cm). En cuanto a las variables ambientales, las mayores densidades de adultos y juveniles se presentaron en sitios con profundidades entre 10 y 15 m y con porcentajes de materia orgánica del sedimento entre 4 y 6 %. Adicionalmente, las mayores densidades de adultos se relacionaron con tamaños medios de grano del sedimento entre 0,5 y 1,0 φ (arenas gruesas). Sin embargo, la presencia de sitios favorables (en cuanto a las variables medidas) que no estaban ocupados por la especie, permite pensar que la agregación local puede deberse a otros factores que no fueron tenidos en cuenta en este estudio.

Palabras clave: Strombus pugilis, Abundancia, Distribución espacial, Caribe colombiano.

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Distribución y abundancia de Strombus pugilis en relación con el hábitat

Abstract

Locally, the inter-specific abundance variation in the space usually has autocorrelation (many "cold spots" scattered with little or no individuals, and few hot spots" grouped with much higher abundance). This generates, in the habitat, empty sites with conditions that appear favorable. Therefore, knowing the abundance spatial distribution of a species and the environmental characteristics that influence it enable the localization of strategic places for management and conservation purposes. This research establishes, for the wet season, the spatial pattern of the abundance distribution of the fighting conch Strombus pugilis in the sector between Riohacha and Cabo de la Vela in the Colombian Guajira coast, and some environmental variables that in part explain it. For this, geostatistics techniques and generalized additive models (GAM) were used. In 56920 m2 sampled were found 8384 adults and 462 juveniles. Most of the snail density is aggregated in the northeast of the sector, in the sandy environment, without differences between juveniles and adults. The estimated average density of S. pugilis (0.143±0.109 ind/m2) is low compared with records for the species in other site. The same applies to the average size of the adults (adults: 6.9±0.52 cm, juveniles: 5.1±0.79 cm). For the environmental variables, the highest densities of adults and juveniles occurred at sites with depths between 10 and 15 m, with percentages of sediment organic matter between 4 y 6 %. Additionally, the highest densities of adults were associated with average sediment grain sizes between 0.5 y 1.0 φ (coarse sand). However, the presence of favorable sites (in terms of the measured variables) that were not occupied by the species, suggest that local aggregation may be due to other factors not considered in this study.

Key words: Strombus pugilis, Abundance, Spatial distribution, Colombian Caribbean.

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Distribución y abundancia de Strombus pugilis en relación con el hábitat

Introducción

Por lo general los seres vivos no se distribuyen azarosa o uniformemente en el espacio, suelen encontrarse formando agregaciones a varias escalas espaciales (Heip, 1975; Wiens, 1989; Valiela, 1995; Barnes y Hughes, 1999; Mackey y Lindenmayer, 2001; O'Riordan et al., 2010). La distribución y abundancia de una especie, y por ende, su ocurrencia en agrupamientos, dependen de la interacción entre sus requerimientos y el ambiente a su alrededor, o lo que se conoce como hábitat y que está conformado por factores bióticos (depredadores, competidores, alimento, entre otros) y abióticos (profundidad, temperatura, entre otros) (Begon et al., 2006; Morrison et al., 2006), a los cuales ha conseguido adaptarse y le permiten sobrevivir. Sin embargo, la relación de un organismo con su ambiente es dinámica espacial y temporalmente, de tal forma que según sus necesidades (relacionadas por ejemplo por las estaciones o la edad) pueden cambiar de hábitat (Morrison et al., 2006). Por tanto, los corredores de dispersión de los animales y los lugares que ocupan durante las diferentes etapas de su vida son hábitats, al ser sitios que permiten, por los recursos que poseen, que los individuos sobrevivan (Hall et al., 1997). Según esto, la ocurrencia de una especie en un hábitat particular no es garantía de que las condiciones del mismo sean óptimas o de que han sido seleccionadas preferencialmente. Debe tenerse en cuenta que aunque un hábitat permita la supervivencia de los organismos, no siempre garantiza su éxito reproductivo y la viabilidad de las poblaciones (Morrison et al., 2006).

Teniendo en cuenta lo anterior, no todos los sitios disponibles en el espacio tienen la misma probabilidad de ser ocupados por un individuo, dado que las condiciones y factores que afectan su sobrevivencia y comportamiento no se mantienen constantes. A escala local, se ha encontrado que la variación en el espacio de la abundancia intraespecífica de varias especies, tanto terrestres como marinas, tiende a presentar lo que se denomina autocorrelación espacial, es decir que los sitios que están más cercanos espacialmente tienden a presentar abundancias más similares de individuos que los sitios que están más separados (Hengeveld y Haeck, 1982; Legendre, 1993; Brown et al., 1995). La manifestación de este patrón muestra que la abundancia en el espacio varía desde muchos "puntos fríos" dispersos en donde se encuentran pocos o ningún individuo, hasta pocos "puntos calientes" agrupados donde la abundancia es mucho mayor. Este patrón

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Introducción

espacial que sigue la abundancia, hace que localmente sitios con condiciones que parecen favorables permanezcan vacíos.

Las explicaciones que se le han dado a este comportamiento se centran en que: 1. La agregación espacial de la abundancia sí refleja en gran medida el grado en que los sitios locales cumplen con los requisitos de supervivencia de una especie y que ambientes que parecen homogéneos para un observador externo, y por tanto con condiciones adecuadas para la especie en toda su extensión, en realidad no lo son. Según esto, el ambiente, que incluye características bióticas y abióticas, también está espacialmente estructurado, dando como resultado discontinuidades espaciales entre sitios relativamente homogéneos (Gittins, 1968; Colebourn, 1974; Phillips, 1985; Legendre y Fortin, 1989; Legendre, 1993; Brown et al., 1995; Bellehumeur y Legendre, 1998; Guisan y Hofer, 2003; Sutherst, 2003; Fortin et al., 2005; Holt y Keitt, 2005; O'Riordan et al., 2010). Y 2. La agregación en los sitios locales se debería más al azar en el reclutamiento y supervivencia posteriores, a los movimientos de dispersión limitados propios de la especie, a la favorabilidad de mantener agrupaciones, a extinciones locales temporales y/o a comportamientos episódicos, por lo cual sí es posible encontrar sitios vacíos que cumplen con los requisitos de supervivencia (Heip, 1975; Stoner, 1989; Kiflawi et al., 2000; Pullian, 2000; Stoner y Ray-Culp, 2000; Fortin et al., 2005; Guo et al., 2005; Holt y Keitt, 2005; Gautestad y Mysterud, 2006; Rowell, 2009).

Según lo anterior, el conocer la distribución de la abundancia para una especie particular tiene implicaciones para su conservación, dado que el detectar los sitios de mayor agregación de individuos permite, entre otras cosas, establecer reservas biológicas, proteger y restaurar lugares estratégicos de los ecosistemas, y conocer y mantener las características ambientales favorables para la supervivencia de los individuos, además de definir posibles cuotas de explotación sostenible.

La agregación también ha sido comúnmente observada a diferentes escalas espaciales en invertebrados marinos bentónicos (Heip, 1975; Fleeger et al., 1990; Godínez-Domínguez, 2003; Leite et al., 2009; Benavides-Serrato y Borrero-Pérez, 2010; Speight y Henderson, 2010). Algunas especies se agregan en el momento del asentamiento (por ejemplo algunos balanos, poliquetos y equinodermos), mientras que otras forman agregaciones siendo juveniles o adultos, por condiciones favorables que les brinda este comportamiento (por ejemplo, protección ante

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Distribución y abundancia de Strombus pugilis en relación con el hábitat

depredadores o reproducción) (Crisp y Meadows, 1962; Bernstein et al., 1981; Highsmith, 1982; Pawlik et al., 1991; Skilleter, 1991; Stoner y Lally, 1994).

Los gasterópodos marinos bentónicos son moluscos de vida libre que, por sus características y requerimientos de supervivencia, se distribuyen espacialmente en determinados ambientes según la etapa de vida y las relaciones que presentan con otras especies (Catteral y Poiner, 1983; Weil y Laughlin, 1984; Ray et al., 1999; Tewfik y Guzmán, 2003). El caracol marino Strombus pugilis, que pertenece a la familia Strombidae (Mollusca, Mesogastropoda), se caracteriza por presentar un color anaranjado intenso a salmón con una mancha violeta en el extremo del canal sifonal y puede alcanzar hasta 110 mm de longitud recta (LR, desde el ápice de la espira hasta el extremo del canal sifonal) (Figura 1) (Abbott, 1954, 1960; Díaz y Puyana, 1994). En cuanto a su ámbito geográfico, se ha registrado en diferentes sitios a lo largo del océano Atlántico occidental tropical incluyendo parte de las costas del Caribe colombiano (Díaz y Puyana, 1994; Rosenberg, 2009). Sin embargo, existen pocos estudios sobre la distribución de la abundancia de este caracol que permitan establecer sitios clave para la especie. La información que existe sobre la ecología de S. pugilis en su mayoría se centra en descripciones etológicas y de su hábitat, además es escasa y de hace varios años. Se ha registrado, para algunos sitios de la parte este y sureste del Mar Caribe, que los juveniles habitualmente se encuentran en praderas de pastos marinos entre 2 y 10 m de profundidad, mientras que los adultos generalmente permanecen entre 5 y 30 m de profundidad en fondos desnudos areno-lodosos o arenosos y en ocasiones en praderas de pastos poco densas (Percharde, 1968, 1970; Sanders, 1988; Reed, 1992). Para Colombia no hay estudios ecológicos sobre esta especie, aunque hay ciertos registros de presencia y de su hábitat en algunas regiones del país, así como descripciones taxonómicas (Díaz y Puyana, 1994; Fontalvo et al., 2010; Gracia y Ardila, 2010; Nieto-Bernal et al., 2011).

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Introducción

Figura 1. Strombus pugilis. Se observa el característico color anaranjado intenso a salmón y la mancha violeta en el extremo del canal sifonal; longitud recta: 6,8 cm.

En gran parte de su área de distribución S. pugilis es considerada un recurso pesquero de utilidad alimentaria y como artesanía, pero existen pocos registros sobre su explotación (Clench y Abbott, 1941; Baqueiro et al., 2005; Góngora et al., 2007; Herrera et al., 2011). En Colombia se han encontrado restos de S. pugilis en los concheros que forman los pescadores de la comunidad indígena Wayuu en La Guajira luego de las faenas de recolección de moluscos (Díaz y Puyana, 1994; Nieto-Bernal et al., 2011). Adicionalmente, en esta región de Colombia la población del caracol pala Eustrombus gigas, uno de los caracoles más explotados del Caribe y de Colombia (Theile, 2001; Salas et al., 2011 ), parece estar muy diezmada (Nieto-Bernal et al., 2011), por lo que es posible que los pescadores puedan estar sustituyéndola con otros gasterópodos, entre estos S. pugilis, como ha ocurrido en otros países que también evidencian una alta diminución de caracol pala (Góngora et al., 2007). En cuanto a la explotación como artesanía, se sabe que la concha de S. pugilis, que tiene colores muy llamativos, es ofrecida y vendida en cantidades considerables en las calles de las principales ciudades de la costa Atlántica colombiana (obs. pers., 2010) (Figura 2).

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Distribución y abundancia de Strombus pugilis en relación con el hábitat

Figura 2. Conchas de Strombus pugilis ofrecidas como artesanía en las calles de Santa Marta D.T.C.H., Colombia.

Teniendo en cuenta lo anterior, se evidencia la necesidad de investigaciones que muestren la abundancia y distribución actual de las poblaciones de S. pugilis y de sus hábitats y las posibles variables que las determinan, para poder así tener información que permita su adecuado manejo y conservación. Esto es especialmente importante en la plataforma continental de la Guajira, que cuenta con grandes extensiones de ambientes propicios para la presencia de la especie, en donde podrían tomarse medidas de manejo y conservación efectivas y a tiempo, previendo que S. pugilis puede convertirse en un importante recurso pesquero dada la extrema reducción de E. gigas en el área.

Con este estudio, utilizando como modelo al caracol Strombus pugilis, se buscó determinar si localmente la distribución de la abundancia interespecífica (expresada en densidad, ind/m2) de adultos y juveniles, en el sector comprendido entre Riohacha y el Cabo de la Vela en el departamento de La Guajira, presenta algún patrón espacial entre y dentro de los diferentes tipos de ambientes y si este patrón se puede explicar por la heterogeneidad que genera el cambio de variables ambientales en el espacio. Las hipótesis que se plantean para abordar estos objetivos se listan a continuación:

Dado que los caracoles de la familia Strombidae generalmente se distribuyen formando agregaciones dentro de los hábitats que utilizan y que el sector de estudio no presenta homogeneidad ambiental en su extensión, la distribución de la densidad del caracol Strombus pugilis se ajustará a un patrón agregado dentro del sector y dentro de los hábitats.

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Introducción

Considerando que los juveniles suelen ocupar praderas de pastos marinos y los adultos fondos arenosos desnudos, en el sector de estudio estas dos clases de edad presentarán una distribución espacial diferente, relacionada con la distribución de los ambientes allí presentes. Teniendo en cuenta que el sector entre Riohacha y el Cabo de la Vela presenta grandes extensiones de los ambientes propicios para las distintas etapas del ciclo de vida de S. pugilis, la abundancia y densidad promedio del caracol serán altas en comparación con la registrada para otras regiones. En el sector, dentro de un hábitat particular, que parece presentar características muy similares en su toda su extensión, puede que al ser tan amplio no sea así y que por tanto cambios de magnitud de algunas variables ambientales estén determinando el patrón de distribución agregada del caracol en su interior.

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Distribución y abundancia de Strombus pugilis en relación con el hábitat

Métodos

Área de estudio

El estudio se realizó en el sector comprendido entre Riohacha (11° 32' N, 72° 56' W) y el Cabo de la Vela (12° 08' N, 71° 15' W), departamento de La Guajira, costa Caribe colombiana (Figura 3), entre 3 y 25 m de profundidad. La línea de costa de este departamento tiene una extensión de 404 km y la plataforma continental es de ancho variable. Frente al Cabo de la Vela la plataforma es estrecha, con un ancho máximo de 15 km, mientras que entre Riohacha y el inicio del Cabo de la Vela la plataforma es bastante ancha, cubriendo en promedio 40 km con una pendiente suave de 0,2 %. Esta parte de la plataforma se caracteriza por presentar fondos arenosos desnudos, formaciones coralinas con escaso desarrollo y poca diversidad y, en la parte más somera, 0 a 10 m de profundidad y hasta 10 km afuera de la costa, la concentración de más del 60 % de la extensión de praderas de pastos marinos del Caribe colombiano (principalmente Thalassia testudinum y Syringodium filiforme) (Díaz et al., 2003; CORPOGUAJIRA, 2011).

Figura 3. Localización del área de estudio. Tomado y modificado de CORPOGUAJIRA (2011).

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Métodos

El sector Cabo de la Vela-Riohacha se distingue por presentar un clima muy seco y pocos ríos importantes, por lo que la descarga continental es muy baja. Sin embargo, el mar presenta aguas turbias muy ricas en nutrientes con una alta productividad biológica, tanto por la fuerte y constante acción del oleaje, que mantiene en resuspensión los sedimentos, como por los eventos de afloramiento costero de aguas subsuperficiales frías, producidos por los fuertes vientos, especialmente entre diciembre y abril (Criales-Hernández et al., 2006; CORPOGUAJIRA, 2011). En esta área hay épocas climáticas diferenciables, una seca de diciembre a abril, con afloramiento de aguas frías (20° – 25°C), y una época húmeda o de lluvias de septiembre a noviembre, con aguas someras cálidas (27° - 29°C). Entre abril y junio ocurre una época de lluvias menor, seguida, entre junio y agosto, por una época seca conocida en la región como "veranillo de San Juan" (Álvarez et al., 1995).

Métodos de campo

El muestreo se realizó entre los meses de octubre y noviembre de 2009, debido a la favorabilidad de las condiciones marinas durante esta época del año. Previo a la salida de campo, se usó cartografía de fondos existente para el área de estudio (en la base de datos de cartografía de INVEMAR) donde se ubicaron 163 estaciones sistemáticamente (separadas 3 km entre sí) desde 2 hasta 20 m de profundidad (Figura 4). De estas solo fue posible la evaluación de 145 debido a las condiciones ambientales.

Una vez en campo, las estaciones de muestreo seleccionadas se localizaron usando un posicionador geográfico (GPS, GARMIN ETREX de 10 m de precisión). En cada estación se estableció una unidad de muestreo que consistió en un transecto paralelo a la costa de 100 m de longitud por 4 m de ancho, que cubrió un área rectangular de 400 m2 (Figura 5). El transecto fue recorrido linealmente por dos buzos cubriendo cada uno dos metros a cada lado (Figura 6). Los recorridos en las distintas estaciones siempre fueron realizados entre las 7:00 y 14:00 horas aproximadamente.

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Distribución y abundancia de Strombus pugilis en relación con el hábitat

Figura 4. Sector Riohacha - Cabo de la Vela con las 163 estaciones de muestreo ubicadas sistemáticamente en una grilla de tres kilómetros de lado. Las líneas rojas demarcan el área de estudio. Realización del Mapa: Laboratorio de sistemas de información - LabSI INVEMAR, Programa de Investigación para la Gestión Costera y Marina (GEZ) INVEMAR.

Figura 5. Unidad de muestreo en cada estación.

Figura 6. Fotografía que muestra a los buzos recorriendo el área de muestreo en busca de los caracoles.

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Métodos

En cada estación se determinó el número de individuos de S. pugilis presente y se midió la longitud recta (LR) de todos o al menos 200 individuos, para el caso de estaciones con gran cantidad de caracoles (Figura 7). A cada ejemplar contado se le determinó su estado de madurez (juvenil o adulto) según la presencia de labio, cuando esta especie alcanza la madurez sexual detiene el crecimiento en longitud y desarrolla un labio que va engrosando con el paso del tiempo (Figura 8) (Sanders, 1988; Reed, 1992).

Figura 7. Fotografías que muestran el proceso de medición de los individuos de Strombus pugilis.

Figura 8. Strombus pugilis. a. Juvenil, b. Adulto, se observa el labio desarrollado.

Por otra parte, en cada estación se tomó una muestra de sedimento de aproximadamente 300 g que permaneció congelada hasta el momento de su análisis en laboratorio; se determinó el porcentaje de cobertura del tipo de fondo (pastos, algas, arena, coral, cascajo, entre otros) con un cuadrante de 50 x 50 cm ubicado a cero, 50 y 100 m del transecto (Figura 9); y se midieron las variables ambientales profundidad (mediante ecosonda portátil de 0,1 m de precisión), temperatura (con computador de buceo) y salinidad (con refractómetro manual con precisión de 1 UPS ).

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Distribución y abundancia de Strombus pugilis en relación con el hábitat

En laboratorio se clasificó el sedimento de cada estación según su grupo textural, siguiendo la metodología de Pardo Trujillo (2003) para el análisis granulométrico por tamizado. Para esto, una muestra de 100 g de sedimento fue secada y pasada por una batería de tamices para separar los distintos ámbitos de tamaño de grano y pesarlos. Los pesos obtenidos por ámbito de tamaño fueron analizados con el programa Gradistat 4.0., que definió el nombre del grupo textural del sedimento según la clasificación de Wenworth (1922). A continuación, a partir del análisis granulométrico obtenido y utilizando la unidad Phi (φ), se determinó el tamaño medio de grano del sedimento con base a la relación [φ = −LogD(mm)], donde φ es el diámetro de la partícula en unidades Phi y D es el diámetro de la partícula en mm (Elenftheriou y Mclntyre, 2005). Para realizar los cálculos correspondientes se utilizó el programa Gradistat 4.0.

Figura 9. Fotografía que muestra el cuadrante de 50 x 50 cm utilizado para determinar el porcentaje de cobertura del tipo de fondo en cada estación.

Para determinar el contenido de materia orgánica del sedimento se siguió la metodología de pérdida por ignición descrita por Bale y Kenny (2005), para lo cual se tomaron cinco gramos de muestra (previamente secada a 80 °C por 48 horas) en un crisol y se introdujeron en una mufla durante seis horas a 500°C. El porcentaje de materia orgánica en la muestra del sedimento, que en el proceso descrito se pierde por combustión, se calcula como la diferencia entre el peso inicial y el final. Para asegurar la precisión de los datos obtenidos con esta metodología, el procedimiento se aplicó a muestras con porcentaje de materia orgánica conocido.

Análisis de la información

Inicialmente, utilizando la cantidad de caracoles de cada estación de muestreo, se estableció el número total, de adultos y de juveniles de S. pugilis encontrados en el área muestreada.

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Métodos

Adicionalmente, con la longitud recta (LR) de los caracoles se determinó, para juveniles y adultos, el promedio, la desviación estándar y los valores mínimo y máximo. Además, se realizó una gráfica de frecuencia de tallas utilizando intervalos de un centímetro.

Distribución espacial de la abundancia

Para visualizar espacialmente la distribución de la abundancia de S. pugilis se realizaron, utilizando el programa GS+ versión 7.0, los mapas que muestran la magnitud de la densidad (ind/400 m2) de juveniles, de adultos y de todos los individuos en cada estación de muestreo.

Posteriormente, para conocer si la densidad de S. pugilis en el sector muestreado presenta correlación espacial y para obtener el patrón de distribución espacial de la misma incluyendo los sitios no muestreados en el sector, se utilizaron herramientas de geoestadística. Previo a la modelación de la estructura espacial, la densidad de S. pugilis encontrada en cada estación fue estandarizada a ind/m2 y transformada con logaritmo (X+1) debido a su distribución asimétrica, ocasionada principalmente por el exceso de estaciones con cero individuos.

Primero se efectuó un análisis variográfico, que permite modelar y cuantificar la dependencia espacial (Matheron, 1963; Cressie, 1993; Legendre, 1993). Para esto, se estimó el semivariograma experimental, a partir de una función de dependencia espacial entre las estaciones muestreadas, que se basa en el estimador de Matheron (1971):

{ ( + ) ( )} ( ) = ℎ 푁 2 ( ) 2 ∑푖=1 푍 푥푖 ℎ − 푍 푥푖 훾 ℎ 푁 ℎ En donde Z(xi) es el valor de la variable, en este caso la densidad de S. pugilis en las diferentes ubicaciones espaciales, xi, Z(xi+h) es otro valor separado de xi por una distancia discreta h, y N(h) es el número de pares de observaciones separadas por h. También se obtuvieron semivariogramas experimentales a distintas direcciones y fueron comparados para evaluar la posibilidad de fenómenos isotrópicos y anisotrópicos (Cressie, 1993; Webster y Oliver, 2007). Para determinar el tipo de distribución espacial, el semivariograma experimental se ajustó a los modelos teóricos lineal, esférico, gaussiano y exponencial. Para escoger el modelo con el mejor ajuste se utilizó el criterio de suma de cuadrados reducida (SCR) y el coeficiente de determinación (r2). Para cada modelo se obtuvieron los parámetros: efecto pepita o variación de pequeña escala

(Co), que indica la variabilidad de microescala que sucede a distancias menores a la más baja

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Distribución y abundancia de Strombus pugilis en relación con el hábitat

utilizada en el muestreo; la meseta (Co+C), que muestra el valor de semivarianza máximo más allá del cual no existe estructura espacial; el ámbito (Ao), que indica la distancia máxima hasta la que puede detectarse influencia espacial; y la proporción C/Co+C, que representa la proporción de la semivarianza espacial explicada o semivarianza estructural (C) con relación a la meseta (Webster y Oliver, 2007).

Consecutivamente, para el análisis de interpolación o predicción espacial de la densidad (ind/m2) de S. pugilis para sitios no medidos, se utilizó la técnica de Kriging ordinario, por medio de la cual el valor esperado para las variables en cada estación Z(Xo) no muestreada fue estimado utilizando los valores observados en los alrededores Z(Xi) (estaciones muestreadas) (Matheron, 1971):

( ) = 푛 ( )

푍 푋0 � 휆푖푍 푋푖 푖 En donde es el vector de observaciones que minimiza el error de la predicción (Cressie, 1993).

Para evaluar휆푖 los resultados obtenidos con la interpolación se realizó un análisis de validación cruzada, con el que se efectúa una prueba de bondad de ajuste entre los datos observados y los estimados; se obtuvieron el coeficiente de regresión y el coeficiente de determinación (r2) y el intercepto. Adicionalmente, la calidad de la interpolación espacial se evaluó obteniendo el mapa de interpolación de la varianza de la densidad, en donde se espera encontrar valores bajos en la mayor parte del área de predicción.

Por último, se estimó la densidad total de S. pugilis para el área interpolada y la densidad promedio de la interpolación, estandarizada a ind/m2, con su respectiva desviación estándar. Para todo el análisis de distribución espacial de la densidad se utilizó el programa R versión 2.12.1.

Relación entre la abundancia y el hábitat

Cada estación fue clasificada en un ambiente que se nombró y caracterizó según los porcentajes de cobertura de los tipos de fondo presentes. Estos valores fueron obtenidos a partir de los promedios de cada tipo de fondo encontrados con los cuadrantes ubicados en los tres puntos del transecto. Posteriormente para cada ambiente se realizó una descripción teniendo en cuenta los grupos texturales, el porcentaje de materia orgánica del sedimento y las profundidades encontradas en las diferentes estaciones que los componen.

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Métodos

A partir del número de caracoles encontrados en cada estación (ind/400 m2) se determinó, para el área total muestreada y para el área ocupada por cada ambiente, la densidad de S. pugilis y la densidad promedio estandarizada a individuos por metro cuadrado (ind/m2). La densidad promedio del área total muestreada fue ponderada teniendo en cuenta el número de individuos y el área muestreada de cada ambiente; para todas las densidades promedio se obtuvieron las respectivas desviaciones estándar (DE). Las estimaciones anteriores se realizaron para el total de individuos encontrados y para adultos y juveniles por separado.

Antes de analizar la relación entre las variables ambientales y la densidad de caracoles, se calculó para cada una de estas el promedio, la DE y los valores mínimo y máximo. La variable temperatura presentó alta variabilidad a lo largo del día y para cada estación fue medida en horarios y días diferentes, por lo que se decidió no incluirla en el modelo multivariado que se describe a continuación. La variable salinidad tampoco se incluyó en el modelo debido a que al presentar muy baja variabilidad entre las distintas mediciones, estadísticamente no cumplía con los requisitos necesarios (es decir, tuvo menos combinaciones covariadas que el máximo valor de grados de libertad especificado). Sin embargo, con los datos registrados se determinó si se encontraron valores dentro de los parámetros normales con relación a lo registrado para estas variables para la región y época de estudio.

Para encontrar la relación entre las variables profundidad (m), materia orgánica (%) y tamaño medio de grano (φ) del sedimento (variables explicativas Xi ) con la densidad de adultos y de juveniles de S. pugilis (variables respuesta Y, ind/m2), primero se realizaron las gráficas de dispersión de datos observados entre cada variable explicativa y cada variable respuesta. Esto permitió observar que la respuesta de la densidad ante las variables ambientales no presenta una tendencia lineal, lo cual es muy común en la naturaleza (Santika y Hutchinson, 2009), por lo que se decidió utilizar un modelo aditivo generalizado (GAM) para modelar cada densidad de S. pugilis (adultos y juveniles) como función de las variables ambientales mencionadas. El GAM permite modelar Y como función de Xi utilizando suavizadores no paramétricos en lugar de funciones no lineales específicas; esto permite un mejor ajuste a las estructuras no lineales de los datos (Hastie y Tibshirani, 1990; Crawley, 2007). Para cada variable respuesta se realizaron distintos modelos utilizando todas o algunas de las variables explicativas y/o la interacción entre estas. Para cada modelo se obtuvo la significancia de sus componentes (P-valor), el coeficiente de determinación (r2) y el porcentaje de variabilidad en Y explicada por el modelo. Los modelos también mostraron

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Distribución y abundancia de Strombus pugilis en relación con el hábitat

las gráficas con el ajuste suavizado para el comportamiento de cada variable explicativa con relación a los residuales parciales (es decir, los residuales luego de quitar el efecto de todas las otras variables predictivas) de la densidades del caracol. Para cada variable respuesta se escogió el mejor modelo realizando comparaciones entre estos con ANOVAS y utilizando el criterio validación cruzada generalizada (GCV):

Donde D es la devianza (variabilidad en Y explicada por el modelo), n el número de datos y DoF los grados de libertad efectivos del modelo (Crawley, 2007). Para realizar los análisis con GAM se utilizó el programa R versión 2.12.1.

Finalmente, utilizando el programa GS+ versión 7.0, se realizaron los mapas de la distribución espacial de los valores encontrados en cada estación de las variables ambientales profundidad, materia orgánica del sedimento y tamaño medio de grano del sedimento. Esto con el fin de comparar estas distribuciones con la predicción espacial de la densidad y visualizar si existen sitios que no están siendo ocupados y sin embargo tienen las características favorables para la especie, teniendo en cuenta estás tres variables.

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Distribución y abundancia de Strombus pugilis en relación con el hábitat

Resultados

En total fueron encontrados 8846 individuos de S. pugilis en 56.920 hectáreas muestreadas; 94,8 % de ellos fueron adultos (8.384 ind) mientras que solo 5,2 % fueron juveniles (462 ind). En cuanto a la LR de los individuos, se halló que los juveniles midieron en promedio 5,1±0,79 cm y los adultos 6,9±0,52 cm (Tabla 1). Por otra parte, la gráfica de frecuencia de tallas de los caracoles muestra que la talla con mayor frecuencia de juveniles está entre 5,1 y 6 cm, mientras que la de adultos se encuentra entre 6,1 y 7 cm (Figura 10). Además, puede observarse que las dos clases de edad comparten intervalos de talla.

Tabla 1. Promedio, desviación estándar (DE), mínimo y máximo de la longitud recta (cm) de los individuos de Strombus pugilis.

Juveniles Adultos Promedio (cm) 5,1 6,9 DE (cm) 0,79 0,52 Mínimo (cm) 2,5 5 Máximo (cm) 6,9 11,5 N 321 4672

3000

2500

2000

1500 Adultos Juveniles 1000 No.de individuos

500

0 2 - 3 3,1 - 4 4,1 - 5 5,1 - 6 6,1 - 7 7,1 - 8 8,1 - 9 >9 Intervalos de talla (cm)

Figura 10. Gráfica de las frecuencias de talla de juveniles y adultos de Strombus pugilis.

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Resultados

Distribución espacial de la abundancia

La distribución espacial de la abundancia de juveniles y adultos de S. pugilis, expresada en densidad (ind/400 m2), encontrada en las 145 estaciones de muestreo ubicadas en el área de estudio se presenta en las Figuras 11 y 12. Puede notarse la mayor concentración de individuos hacia la región noreste y muy pocos caracoles hacia el suroeste y en la mayoría de estaciones más cercanas a la costa. También se observa que en gran parte del área muestreada no se encontraron individuos. En cuanto a las diferencias entre la distribución espacial de adultos y juveniles, no se observan sitios de agregación diferentes; aunque si se encontraron varias estaciones con solo adultos nunca se observaron estaciones que solo presentaran juveniles o que presentaran muchos juveniles y pocos adultos.

Figura 11. Distribución espacial de la densidad de juveniles de Strombus pugilis (ind/400 m2) en las 145 estaciones de muestreo realizadas entre Riohacha y Cabo de la Vela en La Guajira, Caribe colombiano.

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Distribución y abundancia de Strombus pugilis en relación con el hábitat

Figura 12. Distribución espacial de la densidad de adultos de Strombus pugilis (ind/400 m2) en las 145 estaciones de muestreo realizadas entre Riohacha y Cabo de la Vela en La Guajira, Caribe colombiano.

Análisis Geoestadístico-Dada la baja densidad de juveniles y que no se observaron sitios de agregación diferentes a los de adultos en los mapas de distribución de la densidad observada presentados anteriormente, se decidió realizar el análisis geoestadístico incluyendo a todos los individuos y no a los adultos y juveniles por separado.

El semivariograma experimental para la densidad de S. pugilis (transformada con Log (X+1), X: ind/m2) entre Riohacha y Cabo de la Vela se presenta en la Figura 13. Allí puede observarse el mejor ajuste para modelo exponencial ( ( ) = + [1 exp( 3 / )]), ya que fue el 2 modelo teórico que presentó el menor valor훾 delℎ criterio퐶표 SCR퐶 y− el mayor− rℎ (Tabla퐴표 2), y por tanto el que mejor explicó el semivariograma de la densidad del caracol. El modelo exponencial se aplica cuando la dependencia espacial tiene un crecimiento exponencial respecto a la distancia entre las observaciones (Giraldo, 2002), y su ajuste permitió definir una meseta finita (Co+C = 0,0049), que es el valor de semivarianza máximo, más allá del cual no existe correlación espacial (Tabla 2).

La distancia máxima a la cual se detectó influencia espacial en el semivariograma fue 22.468 m. El valor de variación de pequeña escala fue relativamente bajo ( Co representó el 16 % de la meseta) y la proporción de semivarianza explicada (C/Co+C) fue alta. Estos valores indican que solo una

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Resultados

pequeña porción de la semivarianza no está siendo explicada por el modelo y que por tanto la escala de medición de la variable regionalizada fue adecuada, al permitir visualizar una buena parte de la estructura espacial de la densidad del caracol.

Figura 13. Semivariograma experimental ajustado al modelo exponencial para la densidad de Strombus pugilis entre Riohacha y Cabo de la Vela en La Guajira.

Tabla 2. Parámetros obtenidos para el semivariograma de la densidad de Strombus pugilis.

Modelo de ajuste Exponencial

Efecto pepita (Co) 0,0008

Meseta (Co+C) 0,0049

Ambito (Ao) (m) 22.468 Semivarianza estructural (C ) 0,0041

Proporción C/Co+C 0,837 Coeficiente de determinación (r2) 0,689 Suma de cuadrados reducida (SCR) 0,0018

El mapa de interpolación espacial (kriging) de la densidad (ind/m2), obtenido a partir del semivariograma, se presenta en la Figura 14. Se observan concentraciones importantes de caracoles en el noreste del área de estudio, es decir hacia la región de Cabo de la Vela. Por el contrario, la densidad de caracoles hacia el sur oeste es muy baja. Esto coincide con lo presentado en los mapas de distribución espacial de la densidad de adultos y juveniles observada

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Distribución y abundancia de Strombus pugilis en relación con el hábitat

en el área muestreada que se presentó anteriormente (Figuras 11 y 12) y por tanto puede decirse, inicialmente, que la predicción espacial está acorde con la realidad observada.

Figura 14. Mapa kriging de predicción de la densidad (ind/m2) de Strombus pugilis entre Riohacha y Cabo de la Vela en La Guajira, Caribe colombiano.

Al realizar el análisis de validación cruzada (Figura 15) entre la abundancia observada y la estimada con la predicción espacial se obtuvo un coeficiente de determinación (r2) relativamente alto (r2 = 0,659), lo que permite pensar que gran parte de la varianza de la densidad observada está siendo explicada por la densidad estimada y que por tanto la interpolación obtenida tiene buena calidad. Esta información se complementa con el mapa de la interpolación espacial de la desviación estándar de la densidad que se presenta en la Figura 16, en donde puede observarse valores bajos para la mayor parte del área y los mayores valores hacia el límite de la interpolación.

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Resultados

Figura 15. Validación cruzada entre los datos observados y estimados a partir de la predicción espacial de la densidad de Strombus pugilis entre Riohacha y el Cabo de la Vela en La Guajira, Caribe colombiano. Coeficiente de regresión = 1,001, Error estándar = 0,063, r2 = 0,642 e intercepto = 0,00.

Figura 16. Mapa kriging de predicción de la desviación estándar de la densidad (ind/m2) de Strombus pugilis entre Riohacha y Cabo de la Vela en La Guajira, Caribe colombiano.

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Distribución y abundancia de Strombus pugilis en relación con el hábitat

La densidad total para el área interpolada fue 260'246.905 ind/181.990,8 ha. La densidad promedio para la interpolación fue 0,143±0,109 ind/m2.

Relación entre la abundancia y el hábitat

En el área muestreada se nombraron y caracterizaron seis ambientes diferentes: (a) arenal, (b) arena compuesta, (c) cascajo compuesto, (d) corales y esponjas, (e) fondo mixto y (f) pradera de pastos marinos (Tabla 3 y Figura 17). El ambiente arenal fue el predominante con 53,8 % de las estaciones (30.920 m2), ocupando de forma continua el espacio a partir de 15 m de profundidad o formando parches entre los otros ambientes entre 5 y 10 m de profundidad. Lo siguió el ambiente arena compuesta con 17,9 % de las estaciones (10.400 m2) entre 3 y 15 m de profundidad. El ambiente pradera de pastos marinos, tuvo 13,8 % de las estaciones (7.400 m2) y se halló entre 3 y 9 m de profundidad. El ambiente fondo mixto, con 6,2 % de las estaciones (3.400 m2), se encontró entre 5 y 10 m de profundidad, a excepción de una estación a 16 m. El ambiente corales y esponjas tuvo el 5,5 % de las estaciones (3.200 m2) entre 7 y 13 m de profundidad. Por último, el ambiente cascajo compuesto, con 2,8 % de las estaciones (1.600 m2), se encontró entre 9 y 14 m de profundidad. Tabla 3. Descripción de los ambientes caracterizados en la plataforma continental desde Riohacha hasta el Cabo de la Vela entre 3 y 25 m de profundidad. MO: materia orgánica del sedimento.

Grupo % de cobertura % de cobertura otros Ambiente textural % MO componente principal componentes* sedimento 0-10 % pastos, Arena fina Arenal > 90 % arena 0,13 - 7 macroalgas, cascajo a gruesa 10-40 % pastos, Arena Arena fina 60-90 % arena macroalgas, cascajo, 1 - 5 compuesta a gruesa corales, esponjas Cascajo 20 -40 % cascajo 60-80 % arena, Arena gruesa 3 - 4,5 compuesto coralino macroalgas, corales 40 - 80 % octocorales, Corales y Arena media corales 20-60 % arena, cascajo 1 - 4,5 esponjas a gruesa y esponjas > 25 % en al menos tres Arena fina Fondo mixto < 25 % 1 - 5 componentes a gruesa Pradera de < 40 % arena, macroalgas, Arena fina pastos > 40 % pastos 1 - 3 cascajo, corales, esponjas a gruesa marinos *El porcentaje de cobertura de otros componentes se distribuyó entre estos (no necesariamente en partes iguales).

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Resultados

Figura 17. Ambientes encontrados entre Riohacha y el Cabo de la Vela, Guajira colombiana, entre 3 y 25 m de profundidad: a. arenal, b. arena compuesta, c. cascajo compuesto, d. corales y esponjas, e. fondo mixto y f. pradera de pastos marinos.

La distribución espacial de los ambientes en el área de estudio se presenta en la Figura 18; puede observarse que la mayoría de estaciones presentaron el ambiente arenal. Al comparar esta distribución con la distribución espacial interpolada de caracoles para la región (Figura 14), puede decirse que la mayor parte de individuos están ocupando el ambiente arenal.

En cuanto a la densidad, como se mencionó anteriormente, en total fueron encontrados 8.846 individuos de S. pugilis en 56.920 hectáreas muestreadas, lo que resultó en una densidad promedio, ponderada según el área muestreada por ambiente, de 0,155±0,265 ind/m2 (1.554±2.647 ind/ha). Puede observarse que la desviación estándar fue muy alta; esto se debe a la alta variabilidad de la densidad que se encontró entre estaciones y al exceso de estaciones con densidad cero (Figuras 11 y 12). El 94,8 % de los individuos fueron adultos y solamente 5,2 % juveniles (Tabla 4). En cuanto a la densidad en los distintos ambientes, se encontró que 97 % de los caracoles ocuparon el ambiente arenal, 2 % el arena compuesta y 1 % el cascajo compuesto. En los demás ambientes no se encontraron caracoles. Esta información concuerda con lo que

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Distribución y abundancia de Strombus pugilis en relación con el hábitat

logró observarse previamente al comparar los mapas de distribución espacial de la densidad interpolada y de los ambientes (Figuras 14 y 18).

Figura 18. Mapa del área de estudio con la distribución de los distintos ambientes encontrados. Tomado y modificado de Nieto et al. (2011).

Tabla 4. Densidad (ind/área determinada) y densidad promedio (ind/m2) de Strombus pugilis para toda el área muestreada y para los distintos ambientes entre Riohacha y Cabo de la Vela, La Guajira, Caribe colombiano. Amb: ambiente, A: arenal, AC: arena compuesta, CC: cascajo compuesto, PP: pradera de pastos, CEC: corales y esponjas sobre cascajo, FM: fondo mixto, Adu: adultos, Juv: juveniles, DE: desviación estándar.

Densidad (ind/área m2) Densidad promedio (ind/m2) Amb. m2 Adu Juv Total Adu DE Juv DE Total DE A 30.920 8.206 389 8.595 0,266 0,458 0,012 0,031 0,278 0,464 AC 10.400 97 73 170 0,009 0,033 0,007 0,023 0,016 0,053 CC 1.600 81 0 81 0,051 0,098 0 0 0,051 0,098 PP 7.400 0 0 0 0 0 0 0 0 0 CEC 3.200 0 0 0 0 0 0 0 0 0 FM 3.400 0 0 0 0 0 0 0 0 0 Todos 56.920 8.384 462 8.846 0,147* 0,258* 0,008* 0,021* 0,155* 0,265* * Valor ponderado a partir del área muestreada por ambiente.

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Resultados

Por otra parte, se observó que la densidad promedio estimada por medio de la interpolación espacial (0,143±0,109 ind/m2, registrada anteriormente), es diferente a la estimada por medio de la extrapolación a partir de las densidades encontradas en las estaciones de muestreo (0,155±0,265 ind/m2). Aunque esta última densidad fue estimada teniendo en cuenta el área y los individuos de cada ambiente, se considera que la interpolada es más informativa, ya que tiene en cuenta la distribución espacial de la densidad e incluye los sitios no muestreados.

Los valores promedio, desviación estándar (DE), mínimo y máximo para las variables ambientales medidas en cada estación se presentan en la Tabla 5. La temperatura y la salinidad mínima y máxima medidas, al encontrarse dentro de los valores normales registrados para los meses de octubre y noviembre para el sector, permitieron determinar que la época de muestreo, con relación a estas variables, se encontró dentro de un año con condiciones típicas. Estos meses pertenecen a la estación húmeda o de lluvias, caracterizada por presentar aguas someras cálidas con temperaturas entre 27 y 29°C y salinidades entre 33 y 37 UPS (Álvarez-León et al., 1995; CORPOGUAJIRA, 2011).

Tabla 5. Promedio, desviación estándar (DE), mínimo y máximo de las variables ambientales medidas en cada estación de muestreo.

Variable ambiental Promedio DE Mínimo Máximo Profundidad (m) 11,08 4,33 2,9 23,0 Materia orgánica del sedimento (%) 3,68 2,15 0,13 8,86 Tamaño medio de grano del sedimento (ɸ) 1,27 0,56 0,21 3,1 Temperatura (°C) 27,5 1,3 24,4 30 Salinidad (UPS) 36,7 0,7 35 37

Al analizar la relación entre las variables ambientales (profundidad, materia orgánica y tamaño medio de grano del sedimento) con la densidad (ind/m2) de adultos y de juveniles de S. pugilis utilizando modelos GAM, se decidió incluir solo los datos encontrados en el ambiente arenal dado que, como se mostró anteriormente, en los demás ambientes la densidad de caracoles fue muy baja, ocasionando exceso de ceros que sesgan el análisis.

Previo a la realización de los modelos GAM se realizaron las gráficas de dispersión de los valores observados entre la densidad de adultos y la densidad de juveniles con cada variable ambiental (Figura 19 y 20), esto permitió visualizar la ausencia de relaciones lineales y por tanto la conveniencia de utilizar análisis GAM para realizar los modelos.

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Distribución y abundancia de Strombus pugilis en relación con el hábitat

Figura 19. Gráficas de dispersión entre la densidad de adultos de Strombus pugilis (ind/m2) y: a. la profundidad (m), b. la materia orgánica del sedimento (%) y c. el tamaño medio de grano del sedimento (φ).

Figura 20. Gráficas de dispersión entre la densidad de juveniles de Strombus pugilis (ind/m2) y: a. la profundidad (m), b. la materia orgánica del sedimento (%) y c. el tamaño medio de grano del sedimento (φ).

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Resultados

Para los GAM realizados, en la Tabla 6 se presentan los parámetros encontrados para cada variable respuesta. Para el modelo de adultos se observa que la densidad de caracoles está siendo explicada significativamente por la profundidad y la materia orgánica y el tamaño medio de grano del sedimento (p-valor<0,0001). El r2 es alto (0,747) y el 80,2 % de variabilidad de la densidad de adultos está siendo explicada por el modelo, lo cual define un buen ajuste.

Las gráficas con la línea de tendencia suavizada de cada variable ambiental con relación a los residuales parciales de la densidad de adultos se presentan en la Figura 21. Con relación a la profundidad, puede verse que la densidad de adultos empieza a aumentar considerablemente a partir de 8 m aproximadamente, con los mayores valores entre 10 y 15 m y con decrecimiento a partir de 15 m. En cuanto al porcentaje de materia orgánica del sedimento, los mayores valores de densidad de adultos se observan para los porcentajes más altos; a partir de 4 % se presenta un aumento de densidad de adultos con un máximo alrededor de 5 % y un decrecimiento hasta 6 % aproximadamente, a partir de este valor se observa un nuevo y marcado aumento de la densidad. Sin embargo, puede verse que este aumento se debió a muy pocos datos de densidad, por lo que pueden considerarse valores atípicos. Para la variable tamaño medio de grano del sedimento se observa que las mayores densidades se presentan para valores bajos, entre menos de 0,5 y 1,0 φ, que corresponden a arenas gruesas según la escala de Wentworth (1922).

Tabla 6. Resultados de los modelos aditivos generalizados (GAM) para la relación entre la densidad de adultos y juveniles de Strombus pugilis (ind/m2) y algunas variables ambientales. e.e: error estándar. Nivel de significancia: 0,0001 ‘***’ 0,001 ‘**’ 0,01 ‘*’ 0,05 ‘.’ 0,1 ‘ ’ 1.

Variables Respuesta Densidad Adultos Densidad Juveniles Variable explicativa P valor P valor Profundidad 3,32E-09 *** 5,04E-07 *** Materia orgánica 5,49E-06 *** 0,000862 *** Tamaño de grano 0,00369 ** 0,6739 Familia de distribución gaussiana gaussiana Función de enlace identidad identidad variabilidad explicada (%) 80,2 61,2 Coef. determinación r2 0,747 0,519 Criterio GCV 0,0598 0,00058 Intercepto (e.e) 0,225 (0,022) 0,0125 (0,0022) N 92 92

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Distribución y abundancia de Strombus pugilis en relación con el hábitat

Para el modelo de juveniles el r2 (0,52) y el porcentaje de variabilidad de la densidad que está siendo explicada por el modelo (61,2 %), fueron más bajos que en el caso de los adultos (Tabla 6), esto puede deberse a la baja densidad de juveniles encontrada en el área muestreada. Además la densidad de este grupo de edad fue explicada significativamente solamente por las variables profundidad (p-valor<0,001) y materia orgánica del sedimento (p-valor<0,01).

Figura 21. Gráficas del modelo aditivo generalizado (GAM) para la relación entre la densidad de adultos de Strombus pugilis (ind/m2) y algunas variables ambientales. Se presenta en el eje Y los residuales parciales de la densidad de adultos (s(Xi, grados de libertad utilizados para ajustar la curva)) y en el el eje X a: a. la profundidad, b. la materia orgánica del sedimento y c. el tamaño medio de grano del sedimento. Las rayas verticales sobre el eje X representan la cantidad de datos.

Las gráficas con la línea de tendencia suavizada de la variable profundidad y materia orgánica del sedimento con relación a los residuales parciales de la densidad de juveniles se presentan en la Figura 22. La relación con la profundidad muestra aumento de la densidad de juveniles a profundidades menores que en el caso de adultos (a partir de 5 m aproximadamente), aunque los

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Resultados

mayores valores de densidad también se presentaron entre 10 y 15 m. También se observa un decrecimiento de la densidad de juveniles a partir de 15 m de profundidad. La gráfica de la relación con la materia orgánica permite ver que hay un aumento de la densidad de juveniles a partir de 3,5 % y hasta 6 % aproximadamente, con las densidades más altas para porcentajes cercanos a 4,5 y 6 %.

Figura 22. Gráficas del modelo aditivo generalizado (GAM) para la relación entre la densidad de juveniles de Strombus pugilis (ind/m2) y las variables profundidad y materia orgánica del sedimento. Se presenta en el eje Y los residuales parciales de la densidad de juveniles (s(Xi, grados de libertad utilizados para ajustar la curva)) y en el el eje X a: a. la profundidad y b. la materia orgánica del sedimento. Las rayas verticales sobre el eje X representan la cantidad de datos.

La distribución espacial de las mediciones de las variables ambientales profundidad y materia orgánica y tamaño medio de grano del sedimento, se presentan en las Figuras 23, 24 y 25, respectivamente. En general puede observarse que para las tres variables, los valores que están explicando la densidad de adultos y de juveniles de S. pugilis en la región, que se observaron anteriormente, se están presentando en varios sitios y no solo en la parte nororiental del área, en donde se encontró la mayor concentración de individuos. Por tanto, puede decirse que con relación a estas variables ambientales existen sitios favorables para la especie que no están siendo ocupados.

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Distribución y abundancia de Strombus pugilis en relación con el hábitat

Figura 23. Distribución espacial de la profundidad medida en cada estación de muestreo.

Figura 24. Distribución espacial de la materia orgánica del sedimento medida en cada estación de muestreo.

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Resultados

Figura 25. Distribución espacial del tamaño medio de grano del sedimento medida en cada estación de muestreo.

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Distribución y abundancia de Strombus pugilis en relación con el hábitat

Discusión

Con esta investigación se logró obtener por primera vez valiosa información sobre la abundancia y distribución espacial de la población del caracol Strombus pugilis en el sector comprendido entre Riohacha y el Cabo de la Vela en la costa Guajira colombiana. Se estableció, como se esperaba, que la densidad del caracol se ajusta a un patrón agregado en el sector y dentro del ambiente arenal (primera hipótesis). Sin embargo, no se observó distribución espacial diferente entre juveniles y adultos (segunda hipótesis). Por otra parte, se encontró, contrario a lo esperado, que la densidad promedio de S. pugilis en el sector es baja en comparación con la densidad registrada para la especie en otros sitios (tercera hipótesis). En cuanto a si los cambios de magnitud de algunas variables ambientales determinan el patrón de distribución agregada de la densidad del caracol al interior de los hábitats (cuarta hipótesis), se encontró que aunque las variables ambientales profundidad, materia orgánica del sedimento y tamaño medio de grano del sedimento están explicando en un buen porcentaje la variación de la densidad, no son los únicos factores que la explican. Esto se evidenció al tener en cuenta la distribución espacial de los distintos ambientes encontrados y de las variables ambientales medidas, ya que se logró observar que existen sitios con condiciones favorables para la especie que no están siendo ocupados, por lo que la agregación en sitios locales puede deberse a otros factores, que no fueron tenidos en cuenta en este estudio, como otras características ambientales y relaciones inter e intraespecíficas.

La presencia de correlación espacial para la densidad de S. pugilis dentro del área de estudio, permitió, al momento de la predicción espacial, definir el nororiente como el sector de mayor agregación de individuos, con las densidades más altas en la plataforma continental comprendida entre la comunidad de Ahuyama y el corregimiento del Cabo de la Vela. Por otra parte, con el mapa de distribución espacial de los ambientes y las densidades de caracol encontradas en cada uno de estos, pudo evidenciarse la ocurrencia de individuos principalmente en el ambiente arenal y la agrupación de los mismos dentro de este. Esta información concuerda con la distribución de los organismos a distintas escalas espaciales, ya que rara vez se distribuyen aleatoria o uniformemente en el espacio y, por el contrario, suelen encontrarse formando agregaciones

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Discusión

(Wiens, 1989; Brown et al., 1995; Mackey y Lindenmayer, 2001; May y Maclean, 2007; Cox y Moore, 2010; O'Riordan et al., 2010).

Para el caso de las poblaciones de caracoles de la familia Strombidae, es común encontrar que se distribuyen siguiendo un patrón agregado, tanto a escala regional, ocupando solo hábitats determinados, como a escala local y de micro-hábitat, formado agrupaciones dentro de los hábitats tanto en fase juvenil como adulta (Catteral y Poiner, 1983; Wada et al., 1983; Berg et al., 1992; Ray y Stoner, 1994; Stoner y Lally, 1994; De Jesús-Navarrete, 2002; Bene y Tewfik, 2003; Tewfik y Guzmán, 2003; Gómez-Campo et al., 2010; Balán-Dzul y De Jesús-Navarrete, 2011). Específicamente para S. pugilis, se ha encontrado la ocurrencia de agregaciones dentro de los hábitats en Trinidad y Tobago y en Puerto Rico (Percharde, 1968, 1970, 1982; Sanders, 1988).

A gran escala, dentro del sector estudiado, la concentración de caracoles hacia el nororiente, podría explicarse en parte por la variación espacial de la intensidad de la surgencia. Ya que, aunque el sector está caracterizado por presentar este fenómeno a lo largo de toda su extensión y durante todo el año, en época seca la surgencia costera presenta un centro de intensidad máxima hacia el Cabo de la Vela, ocasionando que esta área sea más rica en nutrientes (Fajardo, 1979; Álvarez-León et al., 1995; Andrade-Amaya y Barton, 2005; Lozano-Duque et al., 2010). Estos nutrientes afectan toda la cadena trófica, por lo que es probable que la disponibilidad de alimento (detritus) para S. pugilis, se incremente. Otras diferencias marcadas que se presentan dentro del sector a gran escala y que podrían de alguna manera estar afectando la distribución de los caracoles son el aporte continental del río Ranchería hacía el suroccidente (puede ocasionar mayores niveles de contaminación y menor salinidad) y el estrechamiento de la plataforma continental hacia el nororiente (puede generar que los diferentes hábitats que involucran el ciclo de vida se encuentren más cercanos y que los nutrientes generados por la surgencia se distribuyan en un área menor) (Lozano-Duque et al., 2010; Rangel-Buitrago e Idárraga-García, 2010). En cuanto a los cambios en la intensidad de extracción de caracol en la región, en general, para S. pugilis, parase ser baja y no estar sectorizada (obs. pers., 2010 ; Nieto-Bernal et al., 2011).

Por otra parte, el que la distribución espacial observada para adultos y juveniles no presentara diferencias y que la mayor ocurrencia de caracoles se evidenciara dentro del ambiente arenal, puede deberse a que la mayoría de individuos encontrados fueron adultos, para los cuales se ha registrado que generalmente permanecen en fondos desnudos arenosos (Percharde, 1968, 1970; Sanders, 1988; Reed, 1992). Así mismo, a que los escasos juveniles observados no se encontraban

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en praderas de pastos marinos, como es usual, posiblemente porque en el momento del asentamiento terminaron lejos del ambiente adecuado para su desarrollo y aun así sobrevivieron, o porque es probable que estuvieran en una etapa cercana a la maduración o ya hubieran madurado y aun no presentaran el labio característico de la edad adulta, como puede pensarse al encontrar la mayor frecuencia de tallas de juveniles en un intervalo en el cual también se encontraron adultos. Aunque observar individuos que han alcanzado la madurez sexual y que aun no presentan labio parece ser un suceso poco frecuente, ha sido observado (Reed, 1997).

La comparación de la densidad promedio obtenida a partir de la interpolación espacial de la densidad de S. pugilis, con densidades de esta especie encontradas en otros sitios solo pudo realizarse con el estudio de Canul et al. (2009) en México, en las costas de Sisal y Celestún, puesto que no se encontraron otras investigaciones que incluyeran datos cuantitativos de densidad para esta especie. Los autores siguieron la misma metodología descrita en este estudio para realizar los conteos de los caracoles y registran densidades promedio mayores, para los dos sitios de muestreo (0,296 ind/m2 y 0,173 ind/m2 respectivamente), que la estimada para el sector de La Guajira (0,143±0,109 ind/m2). Además, para los dos sitios en México mencionan presión de pesca sobre el caracol, especialmente en Celestún donde la densidad fue más baja, por lo que podría pensarse que las densidades que registran no son altas y por ende la del sector de la Guajira lo sería aun menos.

La información anterior muestra que aunque el sector entre Riohacha y el Cabo de la Vela, por el fenómeno de surgencia y las características de su plataforma continental (grandes extensiones de fondos arenosos desnudos y la concentración de más de dos terceras partes de la extensión de praderas de pastos marinos del Caribe colombiano en su parte más somera) (Díaz et al., 2003; Romero, 2006; CORPOGUAJIRA, 2011), podría llegar a sostener altas densidades de S. pugilis, no parece ser este el caso. Esto puede deberse a que en la región de La Guajira, al igual que en los sitios de México, se presenta presión de pesca (Medina, 2001; Matiz-Pizarro y Reyes-Sánchez, 2005), que puede estar disminuyendo la densidad de S. pugilis. Hay evidencias de la histórica explotación de caracol en los concheros que forman los pescadores en las playas luego de las faenas de recolección de moluscos y, adicionalmente, se ha encontrado una muy baja densidad de caracol pala, Eustrombus gigas (Díaz y Puyana, 1994; Nieto-Bernal et al., 2011); esto puede ocasionar una mayor explotación de otras especies, como S. pugilis, al igual que ha ocurrido en otras áreas donde se han evidenciado marcadas disminuciones de las poblaciones de caracol pala

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Discusión

(Góngora et al., 2007). Sumado a esto, es probable que las condiciones de La Guajira no sean las más favorables para la especie, pues la talla promedio de adultos (6,9±0,52 cm) fue menor que la registrada para Sisal, México (8,0 cm para hembras y 7,9 cm para machos) (Canul et al., 2009), y para el suroeste de la costa de Puerto Rico (8,3 ± 4,2 cm para hembras y 8,0 cm para machos) (Reed, 1992).

Por otra parte, es posible que la densidad promedio de S. pugilis estimada para el sector de La Guajira esté en parte sobreestimada debido a que la época de muestreo coincidió con la época más caliente del año, y a que se observaron apareamientos recurrentes en estaciones con gran cantidad de individuos. Aunque S. pugilis y en general los Strombidae parecen reproducirse durante todo el año en regiones tropicales, la agregación de adultos se incrementa durante el pico reproductivo, que ha sido registrado por otros autores en épocas asociadas a altas temperaturas (Randall, 1964; Bradhaw-Hawkins y Sander, 1981; Weil y Laughlin, 1984; Reed, 1992, 1995), por tanto sería conveniente realizar investigaciones en otra época del año que permitan contrastar la densidad estimada para este estudio.

Teniendo en cuenta que los individuos juveniles, al ser más vulnerables, suelen enterrarse durante el día y que permanecen en las praderas de pastos marinos en donde tienen mayores posibilidades de refugio (Percharde, 1970; Sanders, 1988), la baja densidad de juveniles observada en el área de estudio se atribuye en parte a que los muestreos no favorecieron la observación de estos individuos, ya que fueron realizados durante el día y a que es difícil visualizarlos en las praderas, especialmente a individuos de esta clase de edad, puesto que son más pequeños. Sumado a esto, las estaciones con praderas de pasto muestreadas estuvieron en los sitios más someros, caracterizados en el área por ser muy turbios debido a la fuerte y constante acción de oleaje, dificultando aún más la visualización de caracoles.

Al interior del ambiente arenal los cambios de magnitud de las variables ambientales profundidad, materia orgánica del sedimento y tamaño medio de grano del sedimento explicaron en parte la distribución agregada de los caracoles. Ya se ha encontrado que cambios en estas variables corresponden con cambios en la abundancia de varios invertebrados bentónicos, ya que se han relacionado con distintos procesos de su ciclo de vida (Pérez-Peña y Ríos-Jara, 1998; Laine, 2003; Nanami, 2005; Gomez-Campo et al., 2010). En cuanto a la profundidad, para algunos sitios de la parte este y sureste del Mar Caribe, se ha registrado que los juveniles de S. pugilis habitualmente se encuentran entre 2 y 10 m, mientras que los adultos generalmente

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permanecen entre 5 y 30 m (Percharde, 1968, 1970). El ámbito de profundidad asociado en este estudio con las mayores densidades de adultos estuvo dentro de los valores registrados y el de los juveniles fue un poco mayor (5 - 15 m), esto puede deberse, en el caso de los juveniles, a que la baja densidad encontrada no está representando el comportamiento más usual de este grupo en el sector, tal como se describió al no hallarlos en el ambiente de praderas de pastos marinos. Sobre los porcentajes de materia orgánica y tamaño medio de grano del sedimento que pueden relacionarse con altas densidades de S. pugilis, no se encontraron registros. Sin embargo, los altos porcentajes de materia orgánica y la arena media a gruesa con que fueron asociadas las altas densidades de caracol en este estudio concuerdan con la naturaleza detritívora de la especie y su tendencia a enterrarse (Percharde, 1968, 1970; Sanders, 1988).

Al observar la distribución espacial de los ambientes encontrados y de las variables ambientales medidas, la existencia de sitios sin presencia de S. pugilis que parecen ser favorables para los adultos, en cuanto a que son arenales desnudos con arenas medias a gruesas y con la profundidad y porcentaje de materia orgánica dentro de los valores que se encontraron relacionados con altas densidades del caracol, puede deberse a que en realidad localmente el ambiente arenal es heterogéneo, y por tanto otras variables ambientales, tanto bióticas como abióticas, que sí están cambiando entre sitios y que no fueron medidas, también están influyendo en la distribución de la densidad de adultos. Estas variables no medidas, pueden relacionarse, a gran escala dentro del ambiente arenal, con los cambios en la intensidad de la surgencia y de la descarga del río Ranchería que se mecionaron anteriormente. Por otra parte, en otros estudios con invertebrados bentónicos se han encontrado cambios en la abundancia de los individuos asociados a cambios tanto en las variables que sí fueron medidas, como en la velocidad de la corriente, el oxígeno disuelto, la turbidez del agua, la distancia a la costa, entre otros (Fleeger et al., 1990; Skilleter, 1991; Pérez-Peña y Ríos-Jara, 1998; Ellingsen, 2002; Laine, 2003; Mermillod- Blondin, 2003; Cleary et al., 2005; Nanami, 2005; Gómez-Campo et al., 2010).

No obstante, se decía que es posible que en ambientes con condiciones homogéneas los organismos no utilicen todo el espacio disponible y tiendan a permanecer agregados y que esto puede deberse al azar en el reclutamiento y supervivencia posteriores, a movimientos de dispersión limitados, a la favorabilidad de mantener agrupaciones y a extinciones locales temporales, entre otros (Heip, 1975; Stoner, 1989; Kiflawi et. al., 2000; Pullian, 2000; Stoner y Ray-Culp, 2000; Fortin et al., 2005; Guo et al., 2005; Holt y Keitt, 2005; Gautestad y Mysterud,

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Discusión

2006; Rowell, 2009). En el caso de los invertebrados marinos bentónicos, una de las razones principales para formar agregaciones en sitios determinados parece ser la favorabilidad que les brinda este comportamiento. Para los adultos, una razón puede ser facilitar la reproducción, ya que al permanecer agrupados se aumenta la posibilidad de encuentros entre conespecíficos (Heip,1975); para el caracol pala E. gigas Stoner y Ray-Culp (2000) registran tasas de crecimiento poblacional negativas en sitios de Bahamas donde la densidad del caracol es muy baja, y lo atribuyen a que no ocurren apareamientos por la baja probabilidad de encuentros entre adultos.

Las agregaciones intraespecíficas de invertebrados marinos bentónicos también se han relacionado con la protección ante los depredadores (Dumas et al., 2007). Para E. gigas este tipo de agregaciones se registran solamente en juveniles, debido a que a esa edad su concha es más vulnerable por el tamaño, grosor y por la falta de espinas completamente desarrolladas (Iversen et al., 1986; Ray y Stoner, 1994; Stoner y Lally, 1994; Ray et al., 1999). Para el caso de S. pugilis, aunque no hay estudios que lo confirmen, es posible que las agregaciones de adultos, además de estar relacionadas con la reproducción, tengan que ver con la depredación, pues la concha de los adultos morfológicamente se parece a la de los juveniles del caracol pala.

Finalmente, es importante mencionar que la información que se ha logrado obtener sobre la abundancia y patrón de distribución de la población de Strombus pugilis y de sus hábitats en el sector comprendido entre Riohacha y el Cabo de la Vela puede ser empleada como herramienta para la toma de decisiones a tiempo que involucren el manejo y conservación de esta especie en la región. Especialmente ahora que se han confirmado en la región muy bajas densidades de los caracoles E. gigas, Turbinella angulata y Cassis magadascariensis (Nieto-Bernal et al., 2011), importantes recursos pesqueros que podrían empezar a ser sustituidos en parte por S. pugilis, como ha ocurrido en otras regiones (Góngora et al., 2007).

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Conclusiones

La distribución de la densidad del caracol Strombus pugilis se ajusta a un patrón agregado a varias escalas dentro del sector comprendido entre Riohacha y el Cabo de la Vela : a gran escala, se concentran en el nororiente del ambiente arenal y a menor escala en partes específicas de este ambiente. La agregación espacial al nororiente del ambiente arenal se puede explicar por la heterogeneidad de este ambiente a gran escala. No se observaron diferencias entre la distribución espacial de los caracoles adultos y juveniles. La densidad promedio de S. pugilis en el sector (0,14±0,11 ind/m2) parece ser baja en comparación a la encontrada en otros sitios del Mar Caribe. Los cambios de magnitud de las variables ambientales profundidad, materia orgánica del sedimento y tamaño medio de grano del sedimento estuvieron relacionados con cambios en la densidad de S. pugilis al interior del ambiente arenal. Hay sitios con la combinación de las características apropiadas que no están ocupados, por tanto, a menor escala, en donde el ambiente arenal parece ser homogéneo, la concentración de individuos puede ser explicada por la favorabilidad de mantener agrupaciones. Al utilizar al caracol S. pugilis como modelo, pudo comprobarse que la distribución espacial de la abundancia intraespecífica de los invertebrados marinos bentónicos, localmente, es un proceso muy complejo, que involucra la interacción de muchos factores bióticos y abióticos a diferentes escalas espaciales y que no solo depende de las características ambientales del medio circundante.

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Recomendaciones

Es necesario complementar el estudio con metodologías que permitan asegurar el conteo de los individuos juveniles de S. pugilis, pues es importante lograr determinar los sitios de crianza de la especie y sus características en la región. Deben realizarse investigaciones similares en las épocas climáticas que no se incluyeron en este estudio, para observar si existen cambios ligados a este aspecto en las estimaciones de densidad y en el patrón de distribución de S. pugilis en el sector. Debe ponerse especial atención al nororiente del área al tomar decisiones de manejo y conservación para la especie en la región. Igualmente, al tomar este tipo de medidas, teniendo en cuenta los hábitats, la determinación de la calidad de los mismos no puede basarse solamente en las densidades estimadas de caracol; son necesarios estudios que incluyan, además de la densidad, tasas de crecimiento, supervivencia y mortalidad de la población en la región.

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