Folia Entomológica Mexicana ISSN: 0430-8603 [email protected] Sociedad Mexicana de Entomología, A.C. México

Trapero Quintana, Adrián David; Torres Cambas, Yusdiel; González Soriano, Enrique Estudio del comportamiento de oviposición de capillaris (Rambur, 1842) (: ) Folia Entomológica Mexicana, vol. 44, núm. 2, 2005, pp. 225-231 Sociedad Mexicana de Entomología, A.C. Xalapa, México

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ESTUDIO DEL COMPORTAMIENTO DE OVIPOSICIÓN DE (RAMBUR, 1842) (ODONATA: PROTONEURIDAE)

ADRIÁN DAVID TRAPERO QUINTANA*, YUSDIEL TORRES CAMBAS* Y ENRIQUE GONZÁLEZ SORIANO**

* Departamento de Biología. Universidad de Oriente. Patricio Lumumba s/n. C.P. 90500. Santiago de Cuba, Cuba. AT: [email protected]

** Instituto de Biología. Departamento de Zoología. Universidad Nacional Autónoma de México, Apartado Postal 70-153, 04510 México, D.F. [email protected]

Trapero Q., A. D., Y. Torres C. y E. González S. 2005. Estudio del comportamiento de oviposición de Protoneura capillaris (Rambur, 1842) (Odonata: Protoneuridae). Folia Entomol. Mex., 44(2): 225-231.

RESUMEN. Se realizó un estudio del comportamiento de oviposición de la especie endémica cubana Protoneura capillaris (Rambur, 1842) en el arroyo Dos Bocas, al norte de la ciudad de Santiago de Cuba. Las observaciones se realizaron entre el 9 y el 20 de junio del 2004 de las 08:00 a las 16:00 h. tiempo local. Se observó un pico de actividad ovipositora entre las 12:30 y las 13:30 h. La duración promedio de la oviposición fue de 54 min. Durante la oviposición la pareja se mantiene en tandem y los machos continúan batiendo las alas. Factores como el viento, la interferencia de otros tandems coespecíficos y de machos de otras especies, afectan la actividad de oviposición. PALABRAS CLAVE: Odonata, Zygoptera, Protoneuridae, libélulas, comportamiento de oviposición, Cuba.

Trapero Q., A. D., Y. Torres C., and E. González S. 2005. A study on the ovipositing behavior in Protoneura capillaris (Rambur,1842) (Odonata:Protoneuridae). Folia Entomol. Mex., 44(2): 225-231.

ABSTRACT. A study on the ovipositing behaviour of the Cuban endemic Protoneura capillaris (Rambur, 1842) was carried out at the Dos Bocas stream, north of the city of Santiago de Cuba. The study was carried from 9 to 20 June of 2004 between 08:00 to 16:00 local time. A peak of ovipositing activity occurred between 12:30 to 13:30 h. The oviposition behaviour lasts on average 54 min. During oviposition in tandem the males continued flapping their wings. Some factors affect the oviposition behavior, such as wind and intra and interspecific interference by other males and / or other tandems. KEY WORDS: Odonata, Zygoptera, Protoneuridae, damselfly, oviposition behavior, Cuba.

El comportamiento reproductivo del orden de regiones tropicales han sido hasta la fecha ig- Odonata es uno de los mejor conocidos de los in- norados (Novelo y González, 1984). La familia sectos y ha sido extensivamente estudiado (para Protoneuridae comprende a un grupo muy diver- un resumen ver Corbet, 1962, 1980, 1999). No so de zigópteros que se han diversificado princi- obstante, la mayoría de los estudios se han enfo- palmente en las regiones tropicales del mundo. A cado a especies de regiones templadas por lo que pesar de ser un grupo tan numeroso, existe muy muchas especies o grupos de especies habitantes poca información acerca de su comportamiento Trapero Q., A. D., et al.: Oviposición de Protoneura capillaris reproductivo (González, 2001). La secuencia de condiciones naturales de P. capillaris, especie alguna fase del comportamiento reproductivo ha cuyo comportamiento reproductivo no había sido sido señalada brevemente para algunos represen- estudiado. tantes de los géneros Selysioneura (Lieftinck, 1953), Chlorocnemis y Elatoneura (Lempert, MÉTODOS 1988, en Corbet, 1999), Chloroneura (Srivastava Las observaciones (un total de 77 horas) fueron y Babu, 1985) y Prodasineura (Furtado, 1975; realizadas del 9 de junio al 30 de julio del 2004 Lempert, 1988 en Corbet, 1999). en el arroyo Dos Bocas (160 msnm), ubicado en Más recientemente, el comportamiento repro- las inmediaciones del poblado con igual nombre ductivo de P. cara fue descrito de manera gene- (Hoja cartográfica No. 5076 III del Instituto de ral y, en particular, la inusual tendencia de los Geodesia y Cartografía), al noreste de la Ciudad machos de esta especie para formar agregaciones de Santiago de Cuba (Figura. 1), y otras dos ob- aéreas de apareamiento (González, 2001). servaciones aisladas durante los días 11 y 12 de Protoneura capillaris es una especie endémica junio del 2004 en el río Turquino al oeste de la de Cuba y se encuentra en los tres sectores geo- ciudad de Santiago de Cuba. En la zona cercana gráficos que han sido reconocidos para el archi- a su nacimiento en Dos Bocas; sitio donde se rea- piélago cubano (Trapero y Naranjo, 2003). Habi- lizó el grueso de la investigación, el arroyo es in- ta en las partes sombreadas de arroyos y ríos de termitente, formando espejos de agua aislados, corriente lenta cubiertos por bosques de galería, con fondo fangoso-arenoso y abundante hojaras- siempre sobre los 100 msnm y donde la tempera- ca; el ancho del cauce es de cerca de 15 m. El tura y humedad relativa oscilan entre los 24-26 sitio de observación se encuentra cubierto por un /C y 75-85 % respectivamente. Mide 36 mm de bosque de galería de árboles de gran talla que longitud total; 31 mm de longitud en el abdomen dificultan la penetración de los rayos solares, lo y 16.5 mm de las alas posteriores. Los machos de que contribuye a mantener una humedad alta esta especie poseen colores muy llamativos, con (82.4 % humedad relativa promedio a las 10:30 la cara de color azul, el vertex y el occipucio ne- h durante 10 días de observaciones). Otras espe- gro con lustre violáceo, protórax dorsalmente ne- cies de odonatos presentes en el sitio fueron: Dy- gro metálico y el resto del tórax, con sus partes themis rufinervis (Burmeister); Perithemis domi- laterales azul claro brillante. Las patas anteriores tia (Drury); Scapanea frontalis (Burmeister); y medias son de color azul intenso en su parte Macrothemis celeno (Selys in Sagra) e Hypo- dorsal y tiene los fémures ligeramente aplanados. lestes trinitatis (Gundlach). El segmento 7 presenta una banda dorsal azul. La humedad relativa, temperatura del agua y La hembra es parecida al macho, presentando el del ambiente, fueron registrados utilizando un hi- tórax fundamentalmente pardo con la parte azul grómetro marca Fischer de fabricación alemana clara mucho menor que la de los machos, el ab- y un termómetro de bulbo seco. Para medir la du- domen es de color verde negruzco metálico, sin ración del período de oviposición se empleó un manchas azules. El abdomen de esta especie es cronómetro digital RadioShack 63 -1126. Los da- notablemente largo y delgado y algo engrosado tos fueron registrados en una libreta de notas. en su extremo; más robusto en las hembras. Con el objeto de ampliar el conocimiento del compor- RESULTADOS Y DISCUSIÓN tamiento reproductivo de algunos miembros per- En este estudio se describe brevemente el com- tenecientes a esta familia, se describe el micro- portamiento de los machos solitarios y se particu- hábitat y el comportamiento de oviposición bajo lariza sobre los eventos enmarcados durante la

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FIGURA 1. Ubicación geográfica del poblado Dos Bocas, al norte de la ciudad de Santiago de Cuba.

227 Trapero Q., A. D., et al.: Oviposición de Protoneura capillaris oviposición. La razón fundamental de ello está condicionada por el propio comportamiento de la especie, ya que los eventos que anteceden a la cópula como la translocación, la transferencia de esperma y la cópula misma nunca pudieron de- tectarse, debido a que al parecer dichos eventos se llevan a cabo lejos del agua, como parece presentarse también en el protonéurido P. cara (González, 2001). Actividad diaria. El período diario de oviposi- ción quedó comprendido entre las 10:30 y las 15:00 h observándose un pico entre las 12:00 y las 13:30 h Tiempo Local (Figuras 2 y 3) donde se pudieron observar oviposiciones de hasta cua- tro parejas en una misma rama o en substratos muy cercanos. La temperatura ambiente y hume- FIGURA 3. Frecuencia de oviposición durante un día nublado. (28 de junio del 2004). dad relativa promedio durante este intervalo fue de 28.4/C y 74. 3 % respectivamente. La activi- Comportamiento de los machos solitarios. dad diaria de la especie y particularmente el Algunos machos solitarios fueron observados evento que se analiza parece estar muy influen- entre la vegetación cercana al cuerpo de agua ciada por la incidencia de los rayos solares. Esto aproximadamente a 4 m de la orilla del arroyo y puede observarse cuando se compara el compor- 3 m sobre el suelo. La conducta de estos machos tamiento de esta variable durante días soleados y sugiere una búsqueda activa de hembras poten- nublados (Figuras 2 y 3) y se analiza la hora del cialmente receptivas en la vegetación como ocu- comienzo de la actividad, observándose que la rre con (González 2001 ). El iluminación parece favorecer una mayor cantidad hallazgo de una hembra solitaria posada en la ve- de parejas ovipositando. getación, podría sugerir la misma función de esta conducta masculina en P. capillaris. Por otro la- do se observaron algunos machos solitarios, a mitad del periodo diario de actividad, patrullando la superficie del agua, situación que podría tam- bién estar relacionada con la búsqueda de hem- bras receptivas, que han quedado sin el resguardo del macho después de un largo período de ovi- posición. Oviposición. Una vez formado el tandem post- copulatorio, la hembra, como ocurre en otras es- pecies del orden, elige un sitio donde ovipositar y, una vez seleccionado, se posa sobre alguna ra- ma caída, pecíolos de hojas caídas, restos de

FIGURA 2. Frecuencia de oviposición durante un día soleado. troncos, en la orilla arenosa de los arroyos (J. Ra- (9 de junio del 2004). mos, Com. Pers.), en las raíces de lianas parcial-

228 Folia Entomol. Mex., 44(2): 225-231 (2005) mente sumergidas en el agua y sobre frutos ma- los segmentos 2, 3 y 4 para formar una especie de duros de Spondias mombin Linn. (Anacardia- triángulo (segmento 5 y parte del 6 forman la ceae) que flotan en el agua. Durante el proceso, base y los segmentos 3 y 4, los lados). Toda esta las hembras dejan de mover las alas, mientras parte del abdomen queda entre las alas semiabier- que el macho continúa batiendo las suyas, per- tas de la hembra (Figura 4). Para la inserción de maneciendo unido a su pareja por medio de sus los huevos en el substrato, se forma una especie apéndices caudales y erecto en un ángulo de de “talón”, entre los segmentos abdominales 8 y aproximadamente 50º entre su abdomen y el tó- 9 de la hembra producto de la flexión de las rax de la hembra. Ésta flexiona su abdomen en articulaciones entre éstos (Figura 4).

FIGURA 4. Posición adquirida durante la oviposición de una pareja de Protoneura capillaris.

229 Trapero Q., A. D., et al.: Oviposición de Protoneura capillaris

El tiempo promedio de oviposición efectiva fue taba, en donde el macho queda sostenido del sus- de 53.41 min. (N=21, 2.06-118.56). Se observó trato mientras la hembra quedaba colgada de és- en dos ocasiones que el comportamiento típico te. La actividad continuó inmediatamente des- del macho después de un intervalo de oviposición pués de que reaparecían los rayos del sol. prolongado (15.5 min) o de una oviposición pro- Comparación con otras especies de Proto- longada (105 min) cambia y éste deja de aletear neuridae. En P. cara, la oviposición también se y, sin abandonar el tándem, se posa delante de realiza en tandem y al igual que en P. capillaris ella, en el mismo substrato horizontal donde está el macho continúa batiendo sus alas durante la ovipositando y curva su abdomen para seguir mayor parte del proceso (González, 2001). Esta sosteniendo a su pareja con sus apéndices abdo- situación parece contrastar con el comporta- minales. miento de oviposición observado en Chloroneura Al final del proceso el macho libera a la hembra quadrimaculata (Srivastava y Babu, 1985), en y ambos dejan el lugar por separado, volando ha- donde el macho, aunque también continúa en cia la vegetación. contacto físico con la hembra, deja de batir las La pareja interrumpe su actividad, suspendien- alas como ocurre en la mayoría de especies de zi- do la oviposición momentáneamente y en ocasio- gópteros que ovipositan en tandem. Como men- nes cambiando de sitio, ante la cercanía de he- ciona González (2001) ésta conducta del macho mípteros neustónicos de la familia Gerridae, que es energéticamente demandante por lo que su en su desplazamiento sobre la superficie del agua presencia en el repertorio conductual de P. ca- hacen contacto con el substrato en donde la pare- pillaris y P. cara merece particular atención. ja inserta los huevos. La posición adoptada por la hembra de P. ca- El viento y las variaciones del nivel del agua pillaris durante la oviposición es muy particular (observado en el Río Turquino en junio del 2004) y casi idéntica a la observada en las hembras de son otros factores que al parecer hacen que la pa- P. cara (E. González en preparación), pero a su reja abandone la oviposición y comience a volar, vez, ambas diferentes a la señalada para Sely- ya que, producto de la corriente del río, se for- sioneura cornelia en donde las hembras ovipo- man pequeñas ondas en la superficie del agua que sitan al parecer sin la asistencia del macho y for- llegan hasta el sitio donde ovipositan, causando man con su abdomen dos ángulos rectos, uno en- movimientos del substrato seleccionado. Las tre los segmentos 4-5 y el otro entre los seg- fuertes corrientes de viento, que llegan hasta la mentos 5-6 (ver Figs. 17-19, Lieftinck, 1953). zona de oviposición hacen que la pareja pierda el Por otro lado, en C. quadrimaculata la hembra equilibrio cuando están ovipositando y provoca arquea su abdomen de manera uniforme durante que dejen el substrato por unos instantes, inte- la oviposición (Srivastava y Babu, 1985). rrumpiendo así el proceso. El tiempo de oviposición de P. capillaris es Una pareja puede interrumpir también el proce- marcadamente superior al señalado para C. qua- so mientras otra de la misma especie trata de uti- drimaculata que fue de 20.33 min en promedio lizar el mismo lugar para la oviposición. (18-30 min) (Srivastava y Babu, 1985). El sustra- Finalmente, la iluminación al parecer juega un to de oviposición señalado para P. capillaris, es papel clave durante el proceso de oviposición co- igualmente parecido al utilizado por P. cara mo ya se ha dicho. En días seminublados, en (González, 2001) la cual también utiliza objetos donde la incidencia de los rayos solares es inter- que flotan en el agua. mitente, se observaron algunas parejas volar ha- La tendencia observada en esta especie de for- cia las ramas de los árboles cuando el sol se ocul- mar agregaciones durante la oviposición, es un

230 Folia Entomol. Mex., 44(2): 225-231 (2005) fenómeno que se presenta en varias especies de LITERATURA CITADA Zygoptera y algunos autores han señalado que ALAYO. P. 1968. Las libélulas de Cuba. (Insecta-Odonata) este comportamiento al menos para algunas espe- Torreia, nueva serie, 2:3-102. CORBET, P. S. 1962. A Biology of Dragonflies. Witherby, Lon- cies, reduce los efectos de la depredación por an- don.247p. fibios (Rehfeldt, 1990), aunque también se señala CORBET, P. S. 1980. Biology of Odonata. Annual Review of que las parejas en oviposición podrían influir en Entomology, 25:189-127. la elección de substrato de otros tandems que se CORBET, P. S. 1999. Dragonflies, Behavior and Ecology of Odonata. Cornell University Press, New York.829p. aproximan al agua para ovipositar (Martens, FURTADO, J. I. 1975. The reproductive behavior of Prodasi- 1993). neura collaris (Selys) and P. verticalis (Selys) (Odonata, Finalmente, es interesante señalar que es nece- Protoneuridae). Malaysian Journal of Science 3 (A):61-67. GONZÁLEZ. S. E. 2001. An unusual male aggregation in the sario conocer el lugar preciso en donde los sexos Odonata: an aerial mating swarm in Protoneura cara Cal- se encuentran y ocurre el apareamiento. Es po- vert and notes on other Mexican Protoneuridae (Zygoptera). sible que estos eventos se lleven a cabo en sitios Odonatologica, 30 (3): 335-340. elevados de la vegetación circundante como apa- LIEFTINCK, M. A. 1953. The larval characters of the Proto- neuridae (Odonata), with special reference to the genus rentemente ocurre en P. cara (González, 2001). Selysioneura Förster, and with notes on other Indo-Austra- lian genera. Treubia, 21(3):641-684. MARTENS, A. 1993. Influence of conspecifics and plant struc- tures on oviposition site selection in Phyrrhosoma nymphula (Sulzer) (Zygoptera: ). Odonatologica, GRADECIMIENTOS A 22(4): 487-494. Queremos hacer patente nuestro agradecimiento NOVELO, G., R. Y E. GONZÁLEZ S. 1984. Reproductive beha- a las siguientes personas: Dr. Bernardo Reyes vior in Orthemis ferruginea (Fab.) (Odonata: Libellulidae). Tur, Dr. Adolfo Cordero Rivera, Dr. Alcides Folia Entomológica Mexicana, 59: 11-24. REHEFELDT, G. E. 1990. Anti-predator strategies in oviposi- Quintana Cabrales, Lic. Rolando Teruel Ochoa, ting site selection of Phyrrhosoma nymphula (Zygop- Lic. Beatríz Lauranzón Meléndez, Lic. María del tera:Odonata). Oecologia, 85:233-237. Carmen Losada, Lic. Yoandris Suárez Megna y SRIVASTAVA, V.K. Y SURI BABU B. 1985. Reproductive beha- el Tec. José Ramos Hernández, por la ayuda viour in Chloroneura quadrimaculata (Rambur) (Zygop- tera:Protoneuridae). Odonatologica, 14:219-226. ofrecida en la elaboración de este trabajo. A los TRAPERO, A Y C. NARANJO. 2003. Revision of the order Odo- estudiantes Yamil Benítez Linares y Lázaro Ro- nata in Cuba. Bulletin of American Odonatology, 7 (2): 23- dríguez Montelier por la colaboración brindada; 40. a todos muchas gracias. Recibido: 12 de febrero del 2005. Aceptado: 15 de julio del 2005.

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