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La amenaza de los piojos harinosos Hypogeococcus pungens e Hypogeococcus festerianus (Hemiptera: Pseudococcidae) a las cactáceas mexicanas y del Caribe

Zimmermann Helmuth G1* & Pérez Sandi y Cuen Mayra2

Resumen

El piojo harinoso Hypogeococcus pungens Granara de Willink fue introducido a Puerto Rico, probable- mente a través del comercio de plantas ornamentales, y está causando ahora daños severos a diversas cactáceas columnares nativas de la subfamilia , familia Cactaceae. Es probable que estas especies se propaguen a México donde pueden causar grandes daños a la rica diversidad de cactáceas que existe en ese país. H. pungens fue introducido a Sudáfrica donde controló exitosamente los invasores Harrisia martinii (Labouret) Britton y Cereus jamacaru A.P. de Candolle. El mismo piojo fue introducido a Australia con el nombre Hypogeococcus festerianus (Lizer & Trelles). En ambos países el piojo harinoso proporcionó un buen control de los cactus invasores del género Harrisia y no se han registrado huéspedes fuera de la subfamilia Cactoideae. Existen sin embargo, varios registros en Argentina (país de origen de ambas especies) y en otros donde han sido introducidas, por ejemplo, el estado de Florida, donde el H. pungens ha sido detectado en otras varias familias de plantas no relacionadas con las cactáceas. Debemos suponer que el H. pungens parece tener biotipos adaptados a la planta hospedera o que estamos tratando con dos especies crípticas. Aunque el control biológico por medio de parasitoides y depredadores puede ofrecer una solución a las infestaciones del piojo harinoso y de esta manera prevenir la destrucción a gran escala de cactáceas columnares, el crecimiento deforme causado aún por una leve alimentación del H. pungens afecta el desarrollo de la planta y podría causar un severo daño estético a los paisajes únicos de cactus del Caribe y de México. En este artículo se sugieren algunas medidas para prevenir la introducción de H. pungens a México y el Caribe. Palabras clave: Cactaceae, control biológico, huésped específico,Hypogeococcus , piojo harinoso.

Abstract

The harrisia cactus mealybug, Hypogeococcus pungens Granara de Willink, was introduced to Puerto Rico, probably through the ornamental trade and is now causing severe damage to several native columnar cacti in the subfamily Cactoideae. It is likely that this species will spread to Mexico where it may cause similar damage to the rich diversity of cacti there. H. pungens was introduced into South Africa where it successfully controlled the invasive cacti, Harrisia martinii (Labouret) Britton and Cereus jamacaru A.P. de Candolle. The same mealybug was introduced to

1 Helmuth Zimmermann & Associates. Private Bag 974, Faerie Glen 0043, South Africa, [email protected] 2 Aridamérica A. C. 20 de Agosto 53 Coyoacán, 04120, México D. F. [email protected] Vol. 55 No. 1 2010 5

Australia under the name Hypogeococcus festerianus (Lizer and Trelles). In both countries the mealy- bug provided good control of invasive Harrisia species and it has not been recorded on any host outside the subfamily Cactoideae. There are, however, several records from Argentina (the origin of both species) and from introduced countries e.g. Florida where H. pungens has been identified from several other plant families not related to the Cactaceae. We must assume that H. pungens appears to have host-adapted biotypes or that we are dealing with two cryptic species. Although biological control with parasitoids and predators may offer a solution to mealybug infestations, and so prevent large scale destruction of columnar cacti, the distorted growth caused by even slight feeding of H. pungens affects plant growth and could cause severe aesthetical damage to the unique cactus landscapes of the Caribbean and Mexico. We suggest some ideas to prevent the introduction of H. pungens to other islands in the Caribbean and to Mexico. Key words: biological control, Cactaceae, host-specificity,Hypogeococcus , mealybug

Introducción De Lotto 1974) están exclusivamente asociadas con cactáceas mientras que Tres familias de Coccoidea (Hemiptera) las otras dos familias que consisten de están relacionadas con cactáceas, a saber: muchas especies están asociadas a una am- Dactylopiidae, Diaspididae y Pseudococ- plia variedad de familias de plantas, pero cidae. Dactylopiidae con solo nueve o también contiene especies sólo asociadas diez especies (Ben Dov & Marotta 2001; a cactáceas (Claps & De Haro 2001). HG Zimmermann FOTO1.Crecimiento distorsionado típico ocasionado por Hypogeococcus pungens/festerianus en el cactus invasivo Harrisia balansae en Sudáfrica. 6

Las especies en las últimas dos familias nes personales y de literatura extraída de varias de coccideos asociadas a cactáceas incluyen fuentes principalmente de Australia y Sudáfrica, al menos cuatro especies en las Diaspidi- donde H. pungens fue exitosamente utilizado dae donde Diaspis echinocacti (Bouche) es para el control biológico de varias especies en cosmopolita, tres de las siete especies del la subfamilia Cactoideae (en especial cactáceas género Hypogeococcus (Williams & Granara columnares) (Hosking et al. 1988; Klein 1999; de Willink 1992), y al menos un Pseudococ- McFadyen & Tomley 1981). cus sp. en Pseudococcidae (Zimmermann & Granata 2002). Este último es una plaga en Resultados cactáceas ornamentales. Cuatro especies del género Dactylopius han sido utilizadas El ciclo de vida como controles biológicos de especies de la El ciclo de vida de Hypogeococcus festerianus es tí- subfamilia Opuntioideae en varios países pico de los piojos harinosos en Pseudococcidae (Zimmermann et al. 2009), mientras una y es descrito por McFadyen (1979). Hay tres especie en el género Hypogeococcus ha sido instares de ninfas en la hembra y cuatro en el utilizada como control biológico de espe- macho. La edad adulta toma un promedio de cies invasoras de la subfamilia Cactoideae 28 días para la hembra y 22 días para el macho, en Sudáfrica y Australia (McFadyen 1979; a temperaturas que oscilan entre 22 y 30 °C. El Tomley & McFadyen 1984; Hosking et al. macho alado vive poco y las hembras, sin alas, 1988; Klein 1999). viven en promedio 60 días. Después de un pe- Con la creciente globalización, el co- riodo de pre-oviposición de aproximadamente mercio internacional de material vegetal 20 días, las hembras depositan de dos a cuatro y la propagación deliberada de agentes huevos por día hasta por 36 días. Los machos de control biológico a varios países, estas con alas cortas son comunes y no se conoce especies y otros insectos que se alimentan que ocurra partenogénesis. Todas las etapas de cactáceas han llegado a zonas fuera de del ciclo están cubiertas con hilos de cera que su distribución natural en donde algunos forman una densa masa de lana blanca que hoy en día representan una amenaza para cubre las colonias brindando protección a las muchas especies de cactáceas. La historia de diversas etapas (Fig. 1). la palomilla del nopal Cactoblastis cactorum Los huevos se depositan individual- (Bergroth), es un ejemplo clásico de esto mente y eclosionan en minutos. Las ninfas (Golubov et al. 2001; Zimmermann et al. se dispersan por el viento y se mueven ha- 2001; Flores-Moreno et al. 2006). cia el hospedero estableciéndose y alimen- Este artículo describe una nueva amena- tándose de las partes jóvenes, usualmente za a la flora cactológica de México causada cerca de la base de una espina, en grietas o por el piojo harinoso Hypogeococcus pungens entre brotes y tallos. Éstas se agregan en e Hypogeococcus festerianus ambos nativos de colonias y una vez que las hembras se esta- Argentina. blecen rara vez se mueven a nuevos sitios.

Material y métodos Daños al hospedero Recopilamos información de Hypogeococcus Algunos hospederos pueden mantener pungens/festerianus proveniente de observacio- altas densidades sin tener daño aparente, Vol. 55 No. 1 2010 7 pero la infestación en tallos en crecimiento Dispersión produce una distorsión de éstos y la forma- Las especies de Hypogeococcus se dispersan ción de unas estructuras en forma de aga- con el viento. En Sudáfrica la dispersión llas (Foto 1). Los procesos de crecimiento, natural generalmente es lenta y depende floración y fructificación se interrumpen. de la densidad de las plantas hospederas Las infestaciones densas pueden matar a y del tipo de vegetación. La distribución la planta y a poblaciones enteras (Foto 2). manual de agallas infestadas a plantas no Durante el proceso de alimentación los infestadas es muy efectiva durante la tem- insectos inyectan una toxina que causa porada activa de crecimiento, y grandes el crecimiento excesivo del tejido vegetal áreas pueden ser infestadas en una sola resultando en un desarrollo curvo y dis- temporada. torsionado. Esta agalla o callo provee de La dispersión dentro y entre conti- una excelente protección a las colonias del nentes se realiza por plantas de viveros insecto contra parasitoides y depredadores. (principalmente en cactus ornamentales McFayden (com. pers.) observó que un de la subfamilia Cactoideae) o por medio solo insecto puede detener el crecimiento del comercio ilegal de cactáceas (Foto 4). sin causar un desarrollo tisular excesivo. La H. pungens ha sido encontrada en material formación de la agalla está asociada con el vegetal infestado e introducido en Europa crecimiento activo durante la temporada y en Puerto Rico (Segarra-Carmona et al. lluviosa en verano. 2009) y recientemente también en las islas

FIGURA 1. Ciclo de vida del piojo harinoso Hypogeococcus pungens. 8 HG Zimmermann FOTO 2. El piojo harinoso, Hypogeococcus pungens/festerianus ha resultado ser un control biológico exitoso para varias cactus invasivos de la subfamilia Cactoideae en Sudáfrica y Australia, incluyendo a Cereus jamacaru. HG Zimmermann & A Ramírez-Lluch FOTO 3. El piojo harinoso, Hypogeococcus pungens causa daño severo a varias especies nativas de la subfamilia Cactoideae en Puerto Rico, incluyendo a Pilocereus royenii. Vol. 55 No. 1 2010 9

HG Zimmermann FOTO 4. Infestación por Hypogeoccocus pungens/ festerianus en varias especies ornamentales de la subfamilia Cactoideae.

FOTO 5. Control biológico de Harrisia martinii en Australia. M Pérez Sandi Cuen 10

Vírgenes (Floyd com. pers). La introduc- Monvillea sp., y Parodia microsperma (F.A.C. ción deliberada para control biológico Weber), Spegazzinii, en el área del Chaco en ciertos países, por ejemplo, Australia en Argentina y Paraguay. H. pungens ha y Sudáfrica, es otro medio de dispersión sido registrado en Cleistocactus aethiops, C. intercontinental. validus (forbesii) Haworth, Cleistocactus sp., C. baumanii, H. bonplandii, H. martinii, La distribución y rango del hospedero Echinocereus bonplandii, P. microsperma de de Hypogeococcus festerianus e la subfamilia Cactoideae, además de los Hypogeococcus pungens hospederos no pertenecientes a la familia Hypogeococcus festerianus fue primeramente Cactaceae mencionados anteriormente descrito por Lizer y Trelles en 1933. El (Claps & De Haro 2001; Williams & Gra- especimen tipo proviene de Mendoza, Ar- nara de Willink 1992). gentina de una especie del género Cereus sp. Las poblaciones liberadas en Australia Hypogeococcus pungens fue descrito en y Sudáfrica de H. festerianus no han sido 1981 en Argentina a partir de especíme- registradas en otros hospederos diferentes nes colectados de Alternanthera pungens de las especies de la subfamilia Cactoideae (Polygonaceae), aunque sus hospederos (McFadyen com. pers.). principales son muchos géneros de la Durante 1972, material colectado de subfamilia Cactoideae en Argentina, Pa- Harrisia sp. en el Chaco por Bennett y raguay, Bolivia, Brasil y sur del Perú. Los Zimmermann fue identificado por C. J. únicos hospederos registrados diferentes Williams como H. festerianus. Ensayos de a Cactoideae además de A. pungens es una especificidad de hospedero realizados por especie del género Portulaca (Portulaca- Cruttwell y Fidalgo (1974) para el control ceae) (McFadyen 1979) y una especie del biológico de H. martinii en Australia fueron género Acalypha (Euphorbiaceae) (Ben- realizados con una especie de Hypogeococcus Dov 1994). en Argentina entre 1974 y 1976, utilizando De acuerdo con Miller (com. pers.) y especímenes colectados en Harrisia sp., William y Granara de Willink (1992) las Cleistocactus sp. y Monvillea sp. en la región dos especies de Hypogeococcus son distintas, de Chaco en Argentina. Esto también fue aunque la separación está basada en sólo identificado por Williams como H. feste- unas cuantas características morfólogicas. rianus (Williams & Granara de Willink Hypogeococcus festerianus ha sido regis- 1992). Los ensayos de especificidad de trado en los siguientes géneros de Cactoi- hospedero mostraron que el piojo harinoso deae en Argentina Cereus sp., C. aethiops es específico para la subfamilia Cactoideae Haworth y Echinopsis sp. (Claps & De Haro con algún desarrollo limitado registrado en 2001; William & Granara de Willink 1992) Portulaca sp. y en Pereskia sp., mostrando mientras que McFadyen (1979) también que son hospederos sub-óptimos (Crutt- registró el insecto en Harrisia martinii, H. well & Fidalgo 1974; McFadyen 1979). La bonplandii (Parmentier) Britton & Rose, especie de Hypogeococcus que había sido Cleistocactus baumannii (Lemaire) Lemaire, identificada comoHypogeococcus festerianus C. smaragdiflorus (F.A.C. Weber) Britton fue reconocida con suficiente especificidad & Rose, C. spegazzinii (F.A.C. Weber), y consecuentemente introducida y libe- Vol. 55 No. 1 2010 11 rada en Australia en 1975 para el control de Tucumán, Argentina) sólo hasta que biológico de Harrisia martinii (McFadyen la prueba de rango de hospedero estuvo & Tomley 1978). Se realizó sólo una in- terminada en 1974. El material enviado troducción a Australia de una pequeña a Sudáfrica en 1983 fue obtenido de una población, originada de Harrisia sp, y Cleis- población de H. martinii en Queensland, tocactus sp, de la región del Chaco, así como Australia. Especímenes recientemente de plantas cerca de Tucumán, Argentina, colectados en varios hospederos de Cac- esto es, de varios cactus hospederos de toideae en Sudáfrica durante 2008 fueron una región geográfica amplia (McFadyen todos identificados como H. pungens y no com. pers.). como H. festerianus (Miller com. pers.). Es Sudáfrica también tuvo problemas posible que de acuerdo a las identificacio- con la invasora H. martinii, e importó de nes más recientes las especies introducidas Australia un lote de “H. festerianus” en a Australia pudieran haber sido H. pungens. 1983. En ese mismo año se liberó, después Es necesario reexaminar el material intro- de algunas pruebas o ensayos de especifi- ducido y liberado en Australia. cidad principalmente en la especie nativa Además de controlar H. martinii en Portulacaria afra (L.) Jacq. (Klein 1999). Sudáfrica y Australia, H. pungens (introdu- Esta fue la única introducción registrada cida como H. festerianus) también controló de cualquier Hypogeococcus sp. en cactus de otras especies invasoras en la subfamilia Sudáfrica. El nivel de control biológico en Cactoideae en ambos países. Entre ellas H. martinii y especies relacionadas dentro podemos mencionar a Acanthocereus pen- de la subfamilia Cactoideae en ambos tagonus, C. jamacaru (peruvianus) (Foto 2), países fue excelente (Hosking et al. 1988; H. balansae (Foto 1) y H. tortuosus (Forbes McFadyen & Tomley 1981; McFadyen ex Otto & A. Dietrich) Britton & Rose & Tomley 1978; Julien & Griffiths 1999; (Julien & Griffiths 1999; Klein 1999). Klein 1999; Tomley & McFadyen 1984; Actualmente H. pungens se encuentra Zimmermann & Moran 1991). en muchas especies ornamentales de la La identificación del material colectado subfamilia Cactoideae en Sudáfrica in- de Hypogeococcus del Chaco en 1972 por cluyendo a Hylocereus sp. que es cultivada Bennett y Zimmermann e identificado comercialmente en pequeña escala. Los por Williams y Granara de Willink como viveros de cactáceas que comercializan Hypogeococcus festerianus fue posteriormen- especies ornamentales de la subfamilia te cambiado a H. pungens (Williams & Gra- Cactoideae han experimentado daños de- nara de Willink 1992). Esto pone en duda bido a infestaciones a H. pungens (Foto 4). la identidad del material utilizado para Este piojo harinoso no ha sido registrado los ensayos de especificidad de hospederos en ningún otro hospedero ni en Australia realizados entre 1974 y 1976 por Cruttwell ni en Sudáfrica desde aproximadamente y Fidalgo (1974) (Williams & Granara de 30 años después de su introducción a estos Willink 1992). países (McFadyen com. pers.). H. pungens fue descrito por Granara Durante 1984, H. pungens fue detecta- de Willink en 1981 a partir de material do en Florida (Hollywood) en cactáceas colectado sobre A. pungens (obtenido cerca (Halbert 1996), aunque inicialmente 12 fue mal identificado como H. festerianus. distribución considerablemente, ocupando El material importado e infestado fue un área de 1 400 km2 en la costa sur de destruído, pero el insecto se estableció Puerto Rico. después de subsecuentes introducciones. La tasa de nuevas infestaciones sugiere Los hospederos más comunes fueron Por- que H. pungens se está expandiendo rápi- tulaca sp., Alternathera sp. y Acalypha sp., damente. Mientras que en 2005 sólo fue pero también fue colectado de Mandevilla atacada P. royenii, investigaciones recien- sp. (Apocynaceae) en Florida (Downie tes realizadas por Segarra-Carmona et al. & Gullan 2004). Hasta ahora no hay re- (2009) identificaron infestaciones severas portes de daño a gran escala a cactáceas en varios cactus columnares incluyendo (G. Hodges com. pers.); sin embargo H. quadricostatus (Bello) Britton & pungens fue registrado recientemente en Rose, Melocactus intortus (P.Miller) Urban Santo Tomás, Islas Vírgenes (J. Floyd com. y Cereus hexagonus (L.) P. Miller. En com- pers.) y en Barbados. En este último sitio paración, Stenocereus fimbriatus (Lamarck) H. pungens no estaba atacando Cactoideae Lourteich sólo mostró daños menores. (Segarra-Carmona et al. 2009). No es sor- Dos especies de cactus columnares H. prendente que este piojo harinoso también portoricensis Britton y Leptocereus grantianus haya sido interceptado en puertos en el Britton catalogados como amenazados sur de Europa. Ulrich Haage de Erfurt, y en peligro de extinción han mostrado Alemania (com.pers.) conoce este piojo daño (Segarra-Carmona 2009). Ningún harinoso como “Sprosslaus” de las Islas daño ha sido encontrado en la subfamilia Canarias desde 1992. También es muy Opuntioideae. común en Sicilia. No sabemos quien lo En el recorrido realizado por los autores identificó en Europa. Recientemente se en 2005, que incluyó República Domini- encontró una infestación de H. pungens cana, Jamaica, Antigua e islas Caimán, en Cereus sp. en Beverly Hills, California no encontraron daño aparente, pero se (Floyd, com. pers.). requiere una investigación mas profunda. En 2005, los dos autores notaron en El daño causado por H. pungens en Puerto Puerto Rico un daño extenso causado por Rico a especies de la subfamilia Cactoideae Hypogeococcus sp. en el cactus columnar es tan severo como el observado en varios Pilocereus royenii (L) Byles & Rowl, en la cactus columnares y en Harrisia spp. en reserva forestal de Guanica en Puerto Rico Sudáfrica y Australia. (Foto 3). El daño fue idéntico al causado a C. jamacaru en Sudáfrica (Foto 2). El agente Amenaza a la subfamilia Cactoideae causal fue posteriormente identificado en el Caribe y Norteamérica como H. pungens. No se sabe cuándo fue Es preocupante el daño progresivo cau- introducido a Puerto Rico H. pungens, pero sado a muchas especies columnares de fue interceptado por primera vez en San la subfamilia Cactoideae en Puerto Rico Juan, en el año 2000, en Portulaca oleracea (Segarra-Carmona et al 2009). Desde 2005 L. El origen de estas importaciones se se han encontrado varios nuevos hospede- desconoce (Segarra-Carmona et al. 2009). ros dañados severamente, incluyendo L. Desde 2005 este insecto ha aumentado su quadricostatus, M. intortus y C. hexagonus. Vol. 55 No. 1 2010 13

Las plantas afectadas muestran tallos muy floración, por lo que si el insecto invade distorsionados con crecimiento y floración México ocasionaría severos impactos interrumpidos que causan finalmente la ecológicos y estéticos. Las poblaciones de muerte de la planta. Todas estas especies este insecto pueden escapar de sus nuevos son dominantes en los bosques tropicales parasitoides y depredadores en México secos de Puerto Rico y juegan un papel im- por razones climáticas o por la protección portante en las relaciones tróficas con otras que les proveen las agallas. Se requiere un especies, incluyendo algunas aves amena- enfoque preventivo para impedir la llegada zadas como Amazona barbadensis (Silvius) y de este insecto a México y sus alrededores. Agelaius xanthomus (Segarra-Carmona et al. 2009). Pueden esperarse impactos similares Prevención, control y opciones en cactus columnares en otras islas del de manejo Caribe. El daño severo al cactus columnar Un control químico efectivo de H. pungens C. jamacaru en Sudáfrica es prueba de la es imposible debido a la buena protección virulencia de este piojo harinoso. que le brindan las agallas. De la misma ma- La dispersión de este insecto a Centro nera los insecticidas sistémicos han probado América, ya sea por el Caribe o por Florida, ser poco efectivos en especies del género es muy probable, pero el impacto poten- Opuntia, por ejemplo, en el control de la cial en las aproximadamente 537 especies cochinilla y la palomilla del nopal (Pretorius de Cactoideae en México (Guzmán et & van Ark 1992); probablemente debido a al. 2003) es difícil de predecir. H. boharti un efecto de dilución por el alto contenido Miller, H. othnius Miller y McKenzie e H. de agua en los tallos de estas plantas. Debe spinosus Ferris son congéneres de H. pun- haber una nueva generación de insecticidas gens y todos son nativos de México y países sistémicos en el mercado que aún no han vecinos. Las primeras dos especies están sido probados para estos insectos en cac- asociadas principalmente con Orchidaceae táceas. El control químico solo sería una y el último con Neowerdermannia sp. y As- opción en cultivos, por ejemplo, en el caso trophytum sp. en las Cactoideae (William & de la pitaya (Selenicereus sp. e Hylocereus sp.) Granara de Willink 1992). No se sabe nada o en viveros y jardines. No sería práctico acerca de su rango de hospedero o de la re- proteger de esa manera a las plantas que lación hospedero-planta. Sería importante crecen de manera silvestre. que la gran diversidad de depredadores y Otra opción de control sería podar las parasitoides en el continente incluyendo partes afectadas de la planta y las agallas algunas especies específicas a un hospedero o desenterrarla entera y destruirla. Esta asociadas con especies nativas de Hypo- es una labor intensa que sería muy difícil geococcus spp., pudieran ejercer suficiente de aplicar a especies grandes que crecen presión en H. pungens para prevenir que se naturalmente en áreas extensas. repita el daño observado en Puerto Rico, En su distribución natural en Argenti- Sudáfrica y Australia. Desafortunadamen- na, H. pungens parece estar bien controlado te aún pequeños niveles de infestación por sus enemigos naturales debido a que pueden causar distorsiones graves en las no se encuentran poblaciones grandes plantas, e interrumpir el crecimiento y la dañadas (Tomley & McFadyen 1984). En 14

Argentina, H. pungens bajo condiciones (McFadyen 1979), lo que limitaría su uso protegidas de sus depredadores naturales como control biológico. En Sudáfrica, el prosperaron aún en superficies expuestas encírtido Homalotylus flaminius, y los coc- sin la protección de las agallas (Crutwell cinélidos Chilocorus prob. nigrita, Nephus & Fidalgo 1974). Se han encontrado en sp. y Cybocephalus sp. son responsables de Argentina al menos cinco enemigos na- altos niveles de mortalidad de H. pungens, turales: Anagyrus sp., dos encírtidos no pero debido a que no son específicos del identificados, dos coccinélidos Hyperas- hospedero su impacto en poblaciones de pidus trimaculatus (L.) y Diomus sp. y un H. pungens no es suficiente para prevenir Cecidomydae (McFadyen 1979). el control biológico de H. martinii y C. En Sudáfrica varios parasitoides y de- jamacaru (Foto 5). (Danninger 2002). predadores se han asociado a H. pungens Está ampliamente aceptado que la que incluye un Signiphoridae no identifica- prevención es el método más económico do, un Encyrtidae (Homalotylus flaminius), para controlar la invasión de nuevas pla- tres Coccinellidae (Chilocorus prob. nigrita, gas (Wittenberg & Cock 2001). Esto se Nephus sp. Cybocephalus sp.), un Noctuidae aplica ciertamente a H. pungens. Implica (Autoba costimaculata), un Cecidomyidae la adopción de una estrategia de detección no identificado y un Reduviidae (Dannin- temparana y respuesta rápida para México ger 2002). En Puerto Rico, el coccinélido, y el Caribe. Un programa similar se ha Cryptolaemus montrouzieri Mulsant, ha sido realizado en México contra la palomilla del identificado, pero este depredador no pare- nopal Cactoblastis cactorum (Zimmermann ce ser un buen control (Segarra-Carmona et al. 2007), en el cual podría encajar bien la et al. 2008). detección temprana de H. pungens. Debido El control biológico probablemente a que una posible vía de introducción a ofrece la mejor opción de control susten- México es por la dispersión por viento, el table, dado que se pueden localizar agentes programa de detección temprana deberá de control biológico específicos y efectivos enfocarse a la supervisión en las costas de en Sudamérica. Se requieren más esfuerzos México frente al Caribe. orientados a identificar a los parasitoides. Sin embargo, probablemente la vía de La escasez y distribución dispersa de H. introducción mas común sea el comercio pungens en el area del Chaco en Argentina viverista de especímenes ornamentales de es un buen indicador de que el insecto Cactoideae recientemente infestados con está siendo controlado por sus enemigos el piojo harinero, los cuales son difíciles naturales (Cruttwell & Fidalgo 1974), de detectar en las primeras etapas de in- siendo el más promisorio el Cecidomyidae, festación (Foto 4). El tráfico de plantas a Kalodiplosis floridana Felt. Su éxito radica través de los viveros también ha sido una en que debido a su tamaño pequeño puede de las causas principales de la dispersion penetrar a las grietas más profundas de de la palomilla del nopal hacia Florida las agallas donde los parasitoides de Hi- y alrededores (Pemberton 1995). El H. menoptera no pueden llegar (McFadyen pungens también infesta otras especies 1979). Sin embargo, es posible que K. ornamentales que no son cactáceas (por floridana no sea específico a su hospedero ejemplo Portulaca spp.), el insecto ha Vol. 55 No. 1 2010 15 sido interceptado por lo menos una vez estudios recientes de otros piojos harinosos en este hospedero en Puerto Rico. Sería que se alimentan de cactus, de la familia recomendable prevenir por medios legales Dactylopidae, que incluyen al Dactylopius todas las importaciones a México de cactus opuntiae (Cockerell) y el D. tomentosus (La- vivos y especies ornamentales del género marck), han identificado la existencia de Portulaca provenientes de países vecinos. biotipos adaptados al hospedero en cada Una alternativa que sin embargo resulta una de las especies (Mathenge et al. 2009; un método poco efectivo, sería tratar con Volchansky et al. 1999). Se requieren estu- un insecticida todos los cactus vivos y a dios similares para el complejo H. pungens/ especies ornamentales de Portulaca. festerianus que se enfoquen principalmente en sus preferencias de hospederos y expe- Discusión rimentos moleculares para ayudar a iden- tificar el origen de la población de Puerto Es extraño encontrar en la naturaleza dos Rico. El serio daño causado a varios de los especies tan cercanamente relacionadas espectaculares cactus en Puerto Rico y en como H. festerianus y H. pungens compar- otras partes, y la amenaza a la diversidad tiendo el mismo hospedero y la misma única de Cactoideae de México (Pérez San- distribución geográfica. Las diferencias di Cuen et al. 2006) justifica tal inversión clave entre las dos especies son el exten- en su investigación. dido rango de hospederos de H. pungens y algunas características morfológicas Agradecimientos (Williams & Granara de Willink 1992). Después de 1981, cuando H. pungens fue Agradecemos a la Dra. R.E. McFadyen; H. descrito por primera vez en Argentina, Klein y Dr. Jordan Golubov por sus valiosos las identificaciones subsecuentes fueron comentarios al manuscrito; Aixa Ramirez- predominantemente de H. pungens, inclu- Lluch. Dra. R.E. McFadyen, Dra. Lucia Claps yendo las especies en Sudáfrica, (aunque y Dr. Joel Floyd por las fotografías e infor- el rango de hospederos de las especies mación publicada acerca del piojo harinoso. sudafricanas no coincide con el rango de Mayra Pérez Sandi agradece especialmente a hospederos registrado para el H. pungens la Dra. McFadyen por su ayuda durante una visita a Australia. en Argentina). Una cuestión central es establecer si las especies que han invadido Puerto Rico siguen el rango de hospederos Bibliografía de H. pungens o el de H. festerianus. El H. pungens registrado en Florida no provenía Ben-Dov Y. 1994. A systematic catalogue of the de ejemplares de la subfamilia Cactoideae, mealybugs of the world (Insecta: Homoptera: a pesar de la presencia de varios cactus Coccoidea: Pseudococcidae and Putoidea) with columnares silvestres y cultivados en el data on Geographical distribution, host , estado. Tenemos que concluir que po- biology and economic importance. Intercept dríamos estar tratando con dos especies Publications, Ltd., Andover, England. crípticas o quizás con una especie con dos Ben Dov Y & Marotta S. 2001. Taxonomy and biotipos de adaptación de hospedero. Los family placement of Coccus bassi Targioni 16

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