ISSN 1806-129X 1806-129X ISSN vol. 9, no. 2, Apr./June 2009 Apr./June 2, no. 9, vol.

vol. 9, no. 2, Apr./June 2009 Biota Neotropica, Biota/Fapesp – The Virtual Institute of Biodiversity 21 31 35 45 51 71 77 99 239 257 263 267 179 187 201 213 221 227 271 275 103 107 117 125 139 151 165 131 ISSN 1806-129X ISSN ...... Summary ...... , (Amphibia: Anura) (Amphibia: and Leptodactylus, Physalaemus ...... vol. 9, no. 2, Apr./June 2009 2, Apr./June 9, no. vol...... , Thereza Christina da Rocha-Pessôa, Aline dos Santos Dias, Cristina Valente Ariani & Carlos Frederico Duarte Ariani & Carlos Frederico da Rocha. Valente Cristina dos Santos Dias, Aline Thereza Christina da Rocha-Pessôa, , ...... (Perciformes, Scombridae), off Scombridae), pelamis (Perciformes, tuna Katsuwonus a parasite of skipjack Philometridae), (Nematoda, of Philometra katsuwoni record First South American Atlantic Coast . Kohn & Anna Moravec Melissa Querido František Cárdenas, Free-tailed Bat Nyctinomops aurispinosus (Molossidae) in Brazil of the Peale’s Range extension Renato GregorinVigiano Bianconi, & Daniel Carvalho Carneiro. Gledson Eugenia of thous ) as a secondary umbelliflora l (Myrtaceae) of southeastern Brazi seed disperser in a Restinga forest (Cerdocyon The Crab-eating Fox & Mauro Galetti. Eliana Cazetta ) dura Stapf (Poaceae accessions of Brachiaria of two and microsporogenesis number Chromosome . Valle & Cacilda Borges do Maria Suely Pagliarini Claudiceia Risso-Pascotto, Cleve species (Bacillariophyceae) from Lagoa dos Patos estuary and adjacent areas dos Patos Lagoa from species (Bacillariophyceae) the identification of Thalassiosira Cleve for key Illustrated dichotomous Brazil) (Rio Grande do Sul, Marinês Garcia & Clarisse Odebrecht. Ichthyofauna of the Jaguari river microbasin, Jaguari /RS, Brazil /RS, Jaguari microbasin, river of the Jaguari Ichthyofauna . Valente Zanini & André Carlos Eduardo Copatti, Lucéle Gonçalves Floristic composition of tree and shrub species of the Jaraguá State Park, São Paulo, Brazil São Paulo, State Park, Floristic composition of tree and shrub species of the Jaraguá . Antônio Daher Corrêa Franco & Geraldo Maluf de Souza, Rita de Cássia Sousa, Rejane Esteves Flaviana southeastern Brazil of Ubatuba, an island on municipality herpetofauna of Ilha Anchieta, Atlantic Rainforest Fernanda da Cruz José Pyles Cicchi, HerbertAurélio de Sena, Centeno & Jorge Jim. Marco Paulo Serafim, review species checklist of Ilha Grande: Bromeliaceae Nunes-Freitas André Felippe Brazil Rio Grande do Sul, in the upper region of rio Caí basin, at Floresta Nacional de Canela, of the ichthyofauna A survey Henrique Ott. de Barros & Paulo Marcelo Pereira Renato Bolson Dala-Corte, Ismael Franz, southern Brazil State, the mid-western region of Paraná from Stream macroalgae Rogério Antônio Krupek Rodrigo & Fernando Bertusso Peres, . Cleto Kaveski Ciro Cesar Zanini Branco, ) Hylidae (Anura, of Scinax aromothyella extension Distribution . Barreneche & Rosana Ferrero Manuel Juan Ramiro Pereira-Garbero, Piñeiro-Guerra, Manuel Juan Gabriel Laufer, Mapping and evaluation of the state of conservation of the vegetation in and surrounding the Chapada Diamantina National Park, NE Brazil Park, Chapada Diamantina National the of the vegetation in and surrounding state of conservation of the Mapping and evaluation . Funch Mervyn & Ligia Silveira Richard Funch, Raymond Harley Roy Curtis (Diptera, Psychodidae, Sycoracinae) from the Atlantic Rain Forest of Espírito Santo, Brazi l Forest of Espírito Santo, the Atlantic Rain Sycoracinae) from Psychodidae, Curtis species of Sycorax new (Diptera, Description of two . Bravo dos Santos & Freddy Biral Claudiney southern Brazil corals from and the azooxanthellate fisheries The deep-sea demersal . Visentini Kitahara Marcelo s carnivore risk in Brazilian size and extinction Body Jose Almeida. Grelle & Paulo Viveiros CarlosVieira, Eduardo de Vinícius Marcus German Forero-Medina, in Southern Brazil rain forests upper montane tropical Floristic composition of four Mocochinski. Yukio Maurício & Alan Bergamini Scheer (Kner, 1858) (Characiformes, Gasteropelecidae) from different South American river basins South different from Gasteropelecidae) 1858) (Characiformes, (Kner, stellatus in Thoracocharax Morphometrics analysis . & Carlos Suetoshi Miyazawa Liano Centofante Edson Lourenço da Silva, in Brazil and its relationships with other assemblages Brazil, Southeastern Bom Jesus, Estadual das Furnas do of Parque Anuran . Sawaya Condez, & Ricardo Jannini Thais Helena Araujo, Cybele de Oliveira Brazil from Psychodidae) 1904 (Diptera, species of Philosepedon Eaton, A new & José Albertino. Rafael Bravo Freddy Cínthia Chagas, fruit trees and other plants in State of Amapá Mites from . & Ricardo Adaime da Silva Wilson Rodrigues da Silva Luiz de Carvalho Mineiro, Jeferson NE of the Brazil) river basin (SE of the Bahia, in the Cachoeira season rainy streams in the in headwaters Characterization of the fish assemblages & Alberto Cop Ferreira Luciano Carmass . Mauricio Fabio Cetra, Sudeste do Brasil of the Estação Ecológica Juréia-Itatins, forest of the restinga habitat use and breeding seasons of anurans Species composition, Rodrigues. Trefaut Bertoluci Jaime Narvaes, & Miguel Patrícia habitats at South Pantanal in two and abundance (Ramphastos toco) frugivory Toucan Toco . de Paiva Vieira Jose Ragusa-Netto & Luciana França, Leonardo Fernandes Brazil Cheloniidae) in the Southern Coast of Bahia, of sea turtlesReproduction (Testudines, . & Sérgio Luiz Gama Nogueira-Filho Velozo Renata Lucia Guedes Batista, Raquel Sá Luciano Gerolim Leone, Renato de Mei Romero, Cássia Santos Camillo, State of the Rio de Janeiro (Diptera) galls at restingas associated with Cecidomyiidae Micro- . de Azevedo Cid Maia & Maria Antonieta Pereira Valeria morphology of the tadpoles of the genera, Eupemphix Internal buccal & Adelina Ferreira Miranda Núbia Esther de Oliveira Reptiles in São Paulo municipality: diversity and ecology of the past and present fauna and diversity municipality: Reptiles in São Paulo . José Germano Sawaya Jannini & Ricardo Valdir Erritto Barbo, Fausto Pereira, Neves Donizete Marques, Vuolo Augusto Otavio Articles Short Communications Identification Key Identification Inventories Biota Neotrop. Biota Biota Neotrop., vol. 9, no. 2, Apr./June 2009, p. 1-277 ISSN 1806-129X

Biota Neotropica is an electronic, peer-reviewed journal edited by the Program BIOTA/FAPESP: The Virtual Institute of Biodiversity. This journal’s aim is to disseminate the results of original research work, associated or not to the program, concerned with characterization, conservation and sustainable use of biodiversity within the Neotropical region.

Editor in Chief

Dr. Carlos Alfredo Joly IB/UNICAMP [email protected]

Web Manager

Sidnei de Souza Centro de Referência em Informação Ambiental, CRIA [email protected]

Assistant Editors

Maria Lucia Mendonça F. Pinto Luiz Barione IB/Unicamp Centro de Referência em Informação Ambiental, CRIA [email protected] [email protected]

Editorial Board

Dra. Andréa Cardoso de Araújo Dr. Cristiano de Campos Nogueira Dr. José Maria C. da Silva Departamento de Biologia - Laboratório de Ecologia da Programa Cerrado/Conservação Internacional Conservation International - Belém/PA Universidade Federal de Mato Grosso do Sul [email protected] [email protected] [email protected]

Dr. Adriano S. Melo Dra. Denise de Cerqueira Rossa-Feres Dra. Maria Alice S. Alves Depto. Ecologia - Instituto de Biociências/UFRGS UNESP/S.J. Rio Preto - Rio Preto/SP Departamento de Ecologia - [email protected] [email protected] Universidade do Estado do Rio de Janeiro [email protected]

Dr. Alexandre Reis Percequillo Dra. Eneida Maria Eskinazi Sant’Anna Dra. Marion G. Nipper Departamento de Ciências Biológicas ESALQ/USP Departamento de Oceanografia e Limnologia - Universi- Center for Coastal Studies Texas A & M [email protected] dade Federal do Rio Grande do Norte University/USA [email protected] [email protected]

Dr. André Victor L. Freitas Dr. Enrico Bernard Dr. Peter Edward Gibbs IB/UNICAMP [email protected] School of Biology [email protected] University of St. Andrews/UK [email protected]

Dra.Beatrice Padovani Ferreira Dra. Flávia Regina Capellotto Costa Dra. Rosana Mazzoni Depto. Oceanografia da Universidade Federal de INPA - Coordenação de Pesquisas em Ecologia UERJ Pernambuco [email protected] [email protected] [email protected]

Dra. Carla M. Penz Dr. Humberto Fonseca Mendes Dra. Rosana Moreira da Rocha University of New Orleans Bergen Museum, Noruega Departamento de Zoologia [email protected] [email protected] Universidade Federal do Paraná [email protected] This publication was sponsored by Fundação de Amparo à Pesquisa do Dra. Cátia A. de Mello-Patiu Dr. Jorge Soberón Maine Estado de São Paulo/FAPESP (Processo 07/50856-8). Depto. de Entomologia/ Museu Nacional/UFRJ CONABIO/México [email protected] [email protected]

Dra. Cinthia Aguirre Brasileiro Dr. José Marcelo Rocha Aranha Depto. Zoologia - UNESP/Rio Claro Departamento de Zoologia da [email protected] Universidade Federal do Paraná [email protected] biota neotropica ISSN 1806-129X english vol 9 n 2

Biota Neotropica is a scientifi c journal of the Program BIOTA/FAPESP - The Virtual Institute of Biodiversity that publishes the results of original research work, associated or not to the program, that involve characterization, conservation and sustainable use of biodiversity in the Neotropical region.

Biota Neotropica is an eletronic journal which is available free at the following site http://www.biotaneotropica.org.br

This hardcopy of Biota Neotropica has been deposited in reference libraries to fulfi ll the requirements of the Botanical and Zoological Nomenclatural Codes. Biota Neotrop., vol. 9, no. 2, Apr./June 2009

Biota Neotropica, Biota/Fapesp – O Instituto Virtual da Biodiversidade vol. 9, n. 2 (2009) Campinas, Centro de Referência em Informação Ambiental, 2009.

Quarterly Portuguese and English publication ISSN: 1806-129X (English Version-Printed)

Biodiversity – Periodical

CDD-639-9

Desktop Publishing

www.cubomultimidia.com.br http://www.biotaneotropica.org.br Biota Neotrop., vol. 9, no. 2, Apr./June 2009

Editorial

Synergies between the Convention on Biological Diversity (CBD) and the United Nations Framework Convention on Climate Change (UNFCCC).

As a decision of the 9th Conference of Parties of CBD an Ad Hoc Technical Expert Group (AHTEG) was established to provide biodiversity related information to (UNFCCC), through the provision of scientifi c and technical advice and assessment on the integration of the conservation and sustainable use of biodiversity into climate change mitigation and adaptation activities.

Listed below are some of the major points raised by the fi rst report of this AHTEG, and the full document is available at http://www.cbd.int/doc/meetings/cc/ahteg-bdcc-01/other/ahteg-bdcc-01-fi ndings-en.pdf.

Maintaining natural and restoring degraded ecosystems, and limiting human-induced climate change, represent multiple benefi ts for both the (UNFCCC) and CBD if mechanisms to do so are designed and managed appropriately. Well-functioning ecosystems are necessary to meet the objective of the (UNFCCC) owing to their role in the global carbon cycle, their signifi cant carbon stocks and their contribution to adaptation. Carbon is stored and sequestered by biological and biophysical processes in ecosystems, which are underpinned by biodiversity. An estimated 2,400 Gt C is stored in terrestrial ecosystems, compared to approximately 750 Gt in the atmosphere. Carbon stored in soil accounts for a high percentage of the carbon stored in terrestrial ecosystems. Furthermore, well-functioning ecosystems have greater resilience to climate change which will aid in their natural adaptation, and contribute to the assurance of long-term sustainable development under changing climatic conditions.

Maintaining and restoring ecosystems represents an opportunity for win-win benefi ts for carbon sequestration and storage, and biodiversity conservation and sustainable use. Co-benefi ts are most likely to be achieved in situations where integrated and holistic approaches to biodiversity loss and climate change are implemented. Many activities that are undertaken with the primary aim of meeting the objectives of the CBD have signifi cant potential to contribute to the mitigation of climate change. Likewise, many activities that are undertaken or being considered with the primary purpose of mitigating climate change could have signifi cant impacts on biodiversity. In some cases these impacts are negative, and there are trade-offs to be considered.

While protected areas are primarily designated for the purpose of biodiversity conservation, they have signifi cant additional value in storing and sequestering carbon. There are now more than 100,000 protected sites worldwide covering about 12 per cent of the Earth’s land surface. A total of 312 Gt carbon or 15.2% of the global carbon stock is currently under some degree of protection. The designation and effective management of new protected areas, and strengthening the management of the current protected area network, could contribute signifi cantly to climate change mitigation efforts. Given that forests contain almost half of all terrestrial carbon, preliminary studies show that continued deforestation at current rates would hamper signifi cantly mitigation efforts. In fact, if all tropical forests were completely deforested over the next 100 years, it would add about 400 GtC to the atmosphere, and increase the atmospheric concentration of carbon dioxide by about 100 ppm, contributing to an increase in global mean surface temperatures of about 0.6 °C.

Emission reductions will not be implemented within a time-frame suffi cient to allow ecosystems to adapt naturally. Land use, land-use change and forestry activities, including reduced deforestation and degradation can, in concert with stringent reductions in fossil fuel emissions of greenhouse gases, limit climate change. Reducing emissions from deforestation and forest degradation in developing countries (REDD) in areas of high carbon stocks and high biodiversity values can promote co-benefi ts for climate change mitigation and biodiversity conservation and sustainable use. The national gap analyses carried out by Parties under the Program of Work on Protected Areas of the CBD can be a valuable tool for identifying areas for the implementation of (REDD) schemes. In order to avoid confl ict between the implementation of the CBD and the (UNFCCC), biodiversity considerations could be taken into account in the development of the (REDD) methodology. Standards, indicative guidelines and criteria taking into account biodiversity conservation could be developed to potentially enhance positive benefi ts on biodiversity.

Anthropogenic changes in climate and atmospheric CO2 are already having observable impacts on ecosystems and species; some species and ecosystems are demonstrating apparent capacity for natural adaptation, but others are showing negative im- pacts. Impacts are widespread even with the modest level of change observed thus far in comparison to some future projections. Observed signs of natural adaptation and negative impacts include: geographic distributions of species; timing of life cycles http://www.biotaneotropica.org.br Biota Neotrop., vol. 9, no. 2, Apr./June 2009

(phenology); interactions between species due to mismatches between the peak of resource demands by reproducing and the peak of resource availability; photosynthetic rates, carbon uptake and productivity in response to CO2 “fertilization” and nitrogen deposition; community and ecosystem structural and functional changes.

The negative impacts of climate change on biodiversity have signifi cant economic and ecological costs, such as: the values and services an ecosystem provides; changes in the distributional pattern of species, including human disease vectors and ex- posure; changes in water fl ow regulation; change in agricultural productivity; changes and shifts in the distribution of marine biodiversity with serious implications for fi sheries; shifts in phenology and geographic ranges of species could impact the cultural and religious lives of some indigenous peoples; novel environments and novel ecosystems are likely to emerge with potentially unexpected behavior.

There is considerable confi dence that climate models provide credible quantitative estimates of future climate change, par- ticularly at continental scales, and they are unanimous in their prediction of substantial warming under greenhouse gas increases. However, at fi ner spatial scales projections have a high level of uncertainty, particularly in tropical and subtropical regions, and in relation to projections of rainfall change. Available models contain inadequate representations of the interactive coupling between ecosystems and the climate system and of the multiple interacting drivers of global change.

On the other hand, despite efforts like the Global Biodiversity Information Facility/GBIF), there is still a lack of extensive, readily available quantitative information on many species globally, especially at understanding where species are not (a critical factor in performing many bioclimatic models) present. There is uncertainty with respect to the functional role of individual spe- cies and the functioning of complex systems. Further uncertainties are drawn from: the assumption of instantaneous (and often perfect) migration, which biases impact estimates; the net result of changing disturbance regimes (especially through fi re, and land-use change) on biotic feedbacks to the atmosphere, ecosystem structure, function and biodiversity; the magnitude of the CO2-fertilisation effect in the terrestrial biosphere and its components over time; the limitations of climate envelope models used to project responses of individual species to climate changes, and for deriving estimations of species extinction risks (see below); the synergistic role of invasive alien species in both biodiversity and ecosystem functioning; the effect of increasing surface ocean CO2 and declining pH on marine productivity, biodiversity, biogeochemistry and ecosystem functioning; and the impacts of interactions between climate change and changes in human use and management of ecosystems as well as other drivers of global environmental change in ecosystems including more realistic estimates of lagged and threshold responses.

Despite their limitations, the use of bioclimatic modeling techniques allows a useful, and often accurate fi rst cut assessment of spatial distribution of exposure and vulnerability in relation to conservation efforts. Where expert knowledge on species de- mography is available, techniques can be applied that include consideration of climate variability and require species abundance data, but this places a higher demand on the spatial and temporal resolution of future climate data. While the use of spatially downscaled future scenario data is ideal if achievable, for robust risk and impacts assessments it may be more useful to focus on a range of future climate scenarios even if they are not downscaled, and not only on a mean or median future scenario

Although regretting that it took more then 15 years to have the obvious synergies between both conventions being offi cially recognized and evaluated, let’s hope that until October 2010, when the 10th CBD COP will take place in Nagoya/Japan, a common agenda has been set.

Carlos Alfredo Joly Department of Plant Biology, Biology Institute, State University of Campinas, CP 6109, CEP 13083-970, Campinas/SP, Brazil and Chairman of the BIOTA/FAPESP Program.

http://www.biotaneotropica.org.br Biota Neotrop., vol. 9, no. 2, Apr./June 2009

Summary

About BIOTA NEOTROPICA ...... 9

Instruction to authors ...... 11

Reference libraries for the deposit of the printed version ...... 17

Articles

Mapping and evaluation of the state of conservation of the vegetation in and surrounding the Chapada Diamantina National Park, NE Brazil Roy Richard Funch, Raymond Mervyn Harley & Ligia Silveira Funch ...... 21

Description of two new species of Sycorax Curtis (Diptera, Psychodidae, Sycoracinae) from the Atlantic Rain Forest of Espírito Santo, Brazil Claudiney Biral dos Santos & Freddy Bravo ...... 31

The deep-sea demersal fi sheries and the azooxanthellate corals from southern Brazil Marcelo Visentini Kitahara ...... 35

Body size and extinction risk in Brazilian carnivores German Forero-Medina, Marcus Vinícius Vieira, Carlos Eduardo de Viveiros Grelle & Paulo Jose Almeida ...... 45

Floristic composition of four tropical upper montane rain forests in Southern Brazil Maurício Bergamini Scheer & Alan Yukio Mocochinski ...... 51

Morphometrics analysis in Thoracocharax stellatus (Kner, 1858) (Characiformes, Gasteropelecidae) from different South American river basins Edson Lourenço da Silva, Liano Centofante & Carlos Suetoshi Miyazawa ...... 71

Anuran amphibians of Parque Estadual das Furnas do Bom Jesus, Southeastern Brazil, and its relationships with other assemblages in Brazil Cybele de Oliveira Araujo, Thais Helena Condez, & Ricardo Jannini Sawaya ...... 77

A new species of Philosepedon Eaton, 1904 (Diptera, Psychodidae) from Brazil Cínthia Chagas, Freddy Bravo & José Albertino Rafael ...... 99

Mites from fruit trees and other plants in State of Amapá Jeferson Luiz de Carvalho Mineiro, Wilson Rodrigues da Silva & Ricardo Adaime da Silva ...... 103

Characterization of the fi sh assemblages in headwaters streams in the rainy season in the Cachoeira river basin (SE of the Bahia, NE of the Brazil) Mauricio Cetra, Fabio Cop Ferreira & Alberto Luciano Carmass ...... 107

Species composition, habitat use and breeding seasons of anurans of the restinga forest of the Estação Ecológica Juréia-Itatins, Sudeste do Brasil Patrícia Narvaes, Jaime Bertoluci & Miguel Trefaut Rodrigues ...... 117

Toco Toucan (Ramphastos toco) frugivory and abundance in two habitats at South Pantanal Leonardo Fernandes França, Jose Ragusa-Netto & Luciana Vieira de Paiva ...... 125

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Reproduction of sea turtles (Testudines, Cheloniidae) in the Southern Coast of Bahia, Brazil Cássia Santos Camillo, Renato de Mei Romero, Luciano Gerolim Leone, Renata Lucia Guedes Batista, Raquel Sá Velozo & Sérgio Luiz Gama Nogueira-Filho ...... 131

Reptiles in São Paulo municipality: diversity and ecology of the past and present fauna Otavio Augusto Vuolo Marques, Donizete Neves Pereira, Fausto Erritto Barbo, Valdir José Germano & Ricardo Jannini Sawaya ...... 139

Micro-Hymenoptera associated with Cecidomyiidae (Diptera) galls at restingas of the Rio de Janeiro State Valeria Cid Maia & Maria Antonieta Pereira de Azevedo ...... 151

Internal buccal morphology of the tadpoles of the genera Eupemphix, Physalaemus and Leptodactylus, (Amphibia: Anura) Núbia Esther de Oliveira Miranda & Adelina Ferreira ...... 165

Inventories

Ichthyofauna of the Jaguari river microbasin, Jaguari /RS, Brazil Carlos Eduardo Copatti, Lucéle Gonçalves Zanini & André Valente ...... 179

Floristic composition of tree and shrub species of the Jaraguá State Park, São Paulo, Brazil Flaviana Maluf de Souza, Rita de Cássia Sousa, Rejane Esteves & Geraldo Antônio Daher Corrêa Franco ...... 187

Atlantic Rainforest herpetofauna of Ilha Anchieta, an island on municipality of Ubatuba, southeastern Brazil Paulo José Pyles Cicchi, Herbert Serafi m, Marco Aurélio de Sena, Fernanda da Cruz Centeno & Jorge Jim ...... 201

Bromeliaceae of Ilha Grande: species checklist review André Felippe Nunes-Freitas, Thereza Christina da Rocha-Pessôa, Aline dos Santos Dias, Cristina Valente Ariani & Carlos Frederico Duarte da Rocha ...... 213

A survey of the ichthyofauna at Floresta Nacional de Canela, in the upper region of rio Caí basin, Rio Grande do Sul, Brazil Renato Bolson Dala-Corte, Ismael Franz, Marcelo Pereira de Barros & Paulo Henrique Ott ...... 221

Stream macroalgae from the mid-western region of Paraná State, southern Brazil Ciro Cesar Zanini Branco, Cleto Kaveski Peres, Rogério Antônio Krupek & Fernando Rodrigo Bertusso ...... 227

Identifi cation Key

Illustrated dichotomous key for the identifi cation of Thalassiosira Cleve species (Bacillariophyceae) from Lagoa dos Patos estuary and adjacent areas (Rio Grande do Sul, Brazil) Marinês Garcia & Clarisse Odebrecht ...... 239

Short Communications

Chromosome number and microsporogenesis of two accessions of Brachiaria dura Stapf (Poaceae) Claudiceia Risso-Pascotto, Maria Suely Pagliarini & Cacilda Borges do Valle ...... 257

First record of Philometra katsuwoni (Nematoda, Philometridae), a parasite of skipjack tuna Katsuwonus pelamis (Perciformes, Scombridae), off South American Atlantic Coast Melissa Querido Cárdenas, František Moravec & Anna Kohn ...... 263

Range extension of the Peale’s Free-tailed Bat Nyctinomops aurispinosus (Molossidae) in Brazil Gledson Vigiano Bianconi, Renato Gregorin & Daniel Carvalho Carneiro ...... 267 http://www.biotaneotropica.org.br Biota Neotrop., vol. 9, no. 2, Apr./June 2009

The Crab-eating Fox (Cerdocyon thous) as a secondary seed disperser of Eugenia umbellifl ora (Myrtaceae) in a Restinga forest of southeastern Brazil Eliana Cazetta & Mauro Galetti ...... 271

Distribution extension of Scinax aromothyella (Anura, Hylidae) Gabriel Laufer, Juan Manuel Piñeiro-Guerra, Ramiro Pereira-Garbero, Juan Manuel Barreneche & Rosana Ferrero ...... 275

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Biota Neotrop., vol. 9, no. 2, Apr./June 2009 9

About BIOTA NEOTROPICA

BIOTA NEOTROPICA is an electronic, peer-reviewed journal edited by the Program BIOTA/FAPESP: The Virtual Institute of Biodiversity. This journal’s aim is to disseminate the results of original research work, associated or not to the program, concerned with characterization, conservation and sustainable use of biodiversity within the Neotropical region.

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BIOTA NEOTROPICA accepts articles in English, Portuguese or Spanish, but all papers, in all categories, must have a title, an abstract, and keywords in English and in Portuguese or Spanish. For more details please consult the item instructions for authors.

The institution responsible for the electronic publication of BIOTA NEOTROPICA is the Centro de Referência em Informação Ambiental, CRIA, (Reference Center for Environmental Information), located in Campinas, São Paulo, Brazil. BIOTA NEOTROPICA is an “online only” journal that uses the World Wide Web as platform. However, to fulfi l the rules established by the International Codes of Nomenclature, 20 copies of BIOTA NEOTROPICA are printed and distributed to reference libraries.

Exceptionally, in 2001 only one number of BIOTA NEOTROPICA was published, therefore all papers accepted by the “ad hoc” referees and by the Editorial Board by December 31 of 2001 are found in volume 1, number 1/2. From 2002 to 2005 two numbers per year were published, but with the steep increase in number and good quality of submitted manuscripts, from 2006 onwards three issues per year will be published. Therefore, all papers accepted by the “ad hoc” referees and by the Editorial Board by March 31 will be included in number 1 of the current year; all papers accepted by the “ad hoc” referees and by the Editorial Board by July 31 will be included in number 2 and papers accepted by November 30 will be part of number 3 of the year.

With the exception of the Abstracts of Theses, which are published exactly as they appeared in the theses, all papers submitted for publication in BIOTA NEOTROPICA will be assessed at least two “ad hoc” referees. BIOTA NEOTROPICA uses the double-blind peer review process, i.e. the referees do not know the author(s) of the paper he/she is reviewing and the author(s) will not have access to the identity of the referees. Once articles are accepted, they will be published in the issue in progress.

During the initial six years, while the electronic tools of Biota Neotropica were being developed and tested, the fi nancial support of FAPESP and CNPq covered also PDF production costs, as well as the costs of printing and sending to the reference libraries the 20 copies of the printed version. Now that the development phase its over, and Biota Neotropica became a reference for the large area of research encompassed by the theme characterization, conservation and sustainable use of biodiversity in the Neotropical region, it is necessary to develop means to keep an continuously improve our publication. Therefore the Editorial Board decided to establish a charge per published page, for all papers submitted for publication. From 1st of July 2008 onwards this charge will be of US$ 20,00 (Twenty American dollars), to cover the costs of producing a high quality PDF, as well as printing and posting to the reference libraries the printed version of Biota Neotro- pica. Maintenance of the electronic version - including de development of new electronic tools - will still be covered by agencies like FAPESP and CNPq.

The page charge above mentioned should be paid directly to the company that makes our PDF. Payment details will be communicated to authors in the fi nal stages of the editorial process of the accepted papers. Aiming to fulfi ll the requirements of the International Codes of No- menclature we are producing, and depositing in reference libraries, 20 printed copies of BIOTA NEOTROPICA. Authors submitting papers with the description of new species, with new names or combinations thereof, should make sure that this procedure does fulfi ll the specifi c requirements of the taxonomic group he/she is working with. The Editorial Board has no responsibility in this verifi cation.

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Biota Neotrop., vol. 9, no. 2, Apr./June 2009 11

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All material sent in accordance to the instructions will be revised by at least two “ad hoc” referees selected by the Editorial Board. The comments made by the referees will be sent, without identifi cation, to the author(s). The fi nal acceptance of the article will depend on the decision of the Editorial Board.

Since March 1st 2007 the Editorial Board of Biota Neotropica established a charge per printed page. From 1st of July 2008 onwards this charge will be of US$ 20,00 (twenty American dollars). This is the cost per page of PDF production, as well as of printing and posting to the reference libraries the 20 paper copies of Biota Neotropica. Costs of the electronic version, as well as of the electronic tools developed for Biota Neotropica, will still be covered by grants from FAPESP and CNPq.

When submitting the fi le: a) please indicate the category (article, short communication, etc.) the paper should be considered; b) send a list of four possible referees for the paper submitted, with their addresses and Emails; c) send a written statement, that can be in the submission Email, saying that you agree in paying the page charge if your paper is accepted for publication.

Whenever a species is fi rst cited in a paper submitted to Biota Neotropica it must be in accordance with its Nomenclatural Code. In the area of Zoology all species cited work must be necessarily followed by its author and date of the original publication of its description. Plant names must be followed by author and/or last reviewer. In the area of Microbiology it is necessary to consult specifi c sources such as the International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology.

The paper will only receive a defi nite acceptance date after the approval of the Editorial Board as to its scientifi c merit and conformity to the rules established. The rules specifi ed herewith are valid for all categories unless speci- fi ed otherwise.

All material should be sent in DOC (MS-Word for Windows version 6.0 or superior)format. Articles may have electronic links as appropriate. All material will be reformatted in accordance to pre established standards approved by the Editorial Board for each category. Images and tables will be inserted within the fi nal text following pre estab- lished standards. When appropriate, internal links to tables and images will be included. A PDF fi le with the fi nal format will be sent to each author for prior approval before publication. All images may be used to compose the site with the prior consent of the author and due recognition of the authorship.

Editorial For each volume of BIOTA NEOTROPICA the Editor in Chief will invite an expert to write an editorial focusing on topics that are interesting not only for the scientifi c community but also for the improvement of public policies on biodiversity conservation and sustainable use. The editorial, with a maximum of 3000 words, must be written in English, Portuguese and Spanish and the author is responsible for ideas and opinions expressed.

Points of View This section aims to be a forum for discussions of relevant academic positions on issues related to Neotropical biodiversity conservation and sustainable use. For each number of BIOTA NEOTROPICA the Editorial Board will invite an expert to write a short and provocative article. The Editorial Board may publish replies whenever papers supporting an academic distinct point of view are submitted.

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Manuscript submitted to the reminding sections of BIOTA NEOTROPICA should be divided in two fi les: a Rich Text Format or MS-Word fi le with the main part of the manuscript (including title, abstract, keywords - in Portuguese or Spanish and English - introduction, material and methods, results, discussion, acknowledgements and bibliographic references) as well as tables and fi gure legends; a second fi le, with no more than 2 Mbytes, only with fi gures, that in the initial submission should be in low resolution (e.g 72 dpi for a 9 × 6 cm fi gure).

Before sending the fi les through the submission site please check them all to verify if all fi gures (photos, graphics, maps, drawings) and text fi les are in the correct format, regarding the standards used by BIOTA NEOTROPICA. All texts must use font Times New Roman, size 10. Titles and subtitles may use size 11 or 12. Features such as bold, italic, underline, subscript and superscript may be used when necessary. It is recommended to avoid excessive use of these resources. When absolutely necessary, the following fonts may be used: Courier New, Symbol e Wingdings (see item “formulas” below). Words should not be separated using “-”, only when hyphenated. Use only one space between words and don’t use “tabs”.

Once the manuscript is accepted for publication authors will receive instructions how to submit the fi nal version of the paper. At this stage all fi gures must be sent with the best resolution possible, to ensure good quality of the on line material. Main Document The main part of the document, including title, abstract, and keywords in Portuguese or Spanish and English, bibliographic references tables and fi gure legends should be in a single fi le named Principal.rtf or Principal.doc Figures should not be included in this fi le. The manuscript must be in the following format: Title: concise and informative Titles must be in English and in Portuguese or Spanish, using capital letters only in the fi rst word and in those for which there are specifi c orthographic or scientifi c rules Running title Author(s) Complete name of author(s); institution(s) and full address, whenever possible with electronic links to the institution. Please designate the corresponding author and respective email. Abstract Abstracts shall have a maximum of 350 words. Title in English and in Portuguese or Spanish Abstract in English Keywords in English Title in Portuguese or Spanish Abstract in Portuguese or Spanish Keywords in Portuguese or Spanish

Keywords should be separated by coma and should not repeat words already used in the title. Capital letters should be used only in words for which there are specifi c orthographic or scientifi c rules Main Body of the Manuscript

1. Sections If the text is an article, short communication, inventory or identifi cation key, it must have the following struc- ture: • Introduction • Materials and Methods • Results

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• Discussion • Acknowledgements • References

Results and Discussion may be merged into a single section. Do not use footnotes, include the information directly on the text as this makes reading easier and reduces the number of electronic links of the manuscript. 2. Special cases In the case of Inventories a list of species, environments, descriptions, pictures, etc. must be sent separately so they can be organized in accordance with specifi c formatting. In the case of Identifi cation Keys, the key must be sent separately so that it can be adequately formatted. In the case of referencing collected material it is mandatory to include the geographic coordinate in degrees, minutes, and seconds (Ex. 24° 32’ 75” S and 53° 06’ 31” W). In the case of endangered species only degrees and minutes should be mentioned. 3. Subtitles The titles of each section should not be numbered; initial letters should be capital and should be in bold (Ex. Introduction, Material and Methods etc.). Only 2 subtitle levels are accepted after the title of each section. Only one numbering level is permitted as well as only one level of items. Titles and subtitles must be numbered using Arabic numbers followed by a dot (“.”) in order to help in identifying the hierarchy when formatting the document. (Example: 1. subtitle; 1.1. sub subtitle) 4. Bibliographic references Include bibliographic citations in accordance to the following standard: Silva (1960) or (Silva 1960); Silva (1960, 1973); Silva (1960a, b); Silva & Pereira (1979) or (Silva & Pereira 1979); Silva et al. (1990) or (Silva et al. 1990); (Silva 1989, Pereira & Carvalho 1993, Araujo et al. 1996, Lima 1997). Unpublished data shall be cited as (A.E. Silva, unpublished data). In the case of taxonomic material, for citation, follow specifi c rules of the type of organism studied. 5. Numbers and units When referring to numbers or units, write numbers up to nine, unless when followed by a unit of measure. For decimal numbers use commas “,” when the article is in Portuguese (10,5 m) and point “.” when the article is in English (10.5 m). Use the International System Units (SI), separating the units from the value with a space (except in the case of percentages, degrees, minutes and seconds); use abbreviations always when possible. For compost units use exponentials and not bars (Ex.: mg.day–1 instead of mg/day, μmol.min–1 instead of µmol/min). Do not add spaces to change the line if a unit does not fi t in the line. 6. Formulas Formulas that can be written in a single line, even when it is necessary to use special types of letter (Symbol, Courier New e Wingdings), should be included in the text (Ex. a = p.r2 or Na2HPO, etc.). Formulas of any other kind, or equations, should be considered as a fi gure and follow their standards. 7. Figures and tables references Figures and Tables should me mentioned as Figure 1, Table 1, etc. 8. References Adopt the following format:

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SMITH, P.M. 1976. The chemotaxonomy of plants. Edward Arnold, London. SNEDECOR, G.W. & COCHRAN, W.G. 1980. Statistical Methods. 7 ed. Iowa State University Press, Ames. SUNDERLAND, N. 1973. Pollen and anther culture. In Plant tissue and cell culture (H.F. Street, ed.). Blackwell Scientifi c Publications, Oxford, p. 205-239. BENTHAM, G. 1862. Leguminosae. Dalbergiae. In Flora Brasiliensis (C.F.P. Martius & A.G. Eichler, eds.). F. Fleischer, Lipsiae, v.15, pars 1, p.1-349. MANTOVANI, W., ROSSI, L., ROMANIUC NETO, S., ASSAD-LUDEWIGS, I.Y., WANDERLEY, M.G.L., MELO, M.M.R.F. & TOLEDO, C.B. 1989. Estudo fi tossociológico de áreas de mata ciliar em Mogi-Guaçu, SP, Brasil. In Simpósio sobre mata ciliar (L.M. Barbosa, coord.). Fundação Cargil, Campinas, p.235-267. FERGUSON, I.B. & BOLLARD, E.G. 1976. The movement of calcium in woody stems. Ann. Bot. 40:1057- 1065. STRUFFALDI-DE VUONO, Y. 1985. Fitossociologia do estrato arbóreo da fl oresta da Reserva Biológica do Instituto de Botânica de São Paulo, SP. PhD Thesis, University of São Paulo, São Paulo. FISHBASE. http://www.fi shbase.org/home.htm (último acesso em dd/mmm/aaaa) Periodical titles must be abbreviated in accordance to the “World List of Scientifi c Periodicals” (http://library. caltech.edu/reference/abbreviations/) or the National Catalog/CCN-IBICT (http://ccn.ibict.br/busca.jsf).

How to cite papers published in BIOTA NEOTROPICA ROQUE, F.O.; CORREIA, L.C.S.; TRIVINHO-STRIXINO, S. & STRIXINO, G. 2004. A review of Chironomidae studies in lentic systems in the State of São Paulo, Brazil. Biota Neotrop. 4(2): http://www.biotaneotropica.org. br/v4n2/pt/abstract?article+BN0310402200 (last access in day/month/year)

Each paper published in BIOTA NEOTROPICA has an individual electronic address that appears just below the name(s) of the author(s) in the PDF version of the paper. This individual code is composed by the number received by the manuscript when submitted (031 in the above example), the volume number (04), the fascicle number (02) and the year (2004).

9. Tables Table titles of papers in Portuguese or Spanish must be bilingual - Portuguese/Spanish and English - so that foreigner readers can understand the data presented.

10. Figures Figures, when a manuscript is fi rst submitted, should be of low resolution, to allow an easy transmission and download of attached fi les by ad hoc referees that not always have a high speed internet connection available. All fi gures should be in one “Zipfi le” with no more than 2 Mbytes. The size of the image must, when possible, have a proportion of 3x2 or 2x3 between height and width.

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11. Legends Figure legends should be part of the Principal.rtf or Principal.doc fi le. Each legend must be contained in a paragraph and must be clearly identifi ed in the beginning of the paragraph as Figure N, where N is the number of the fi gure. Composite fi gures may or not have independent legends. If a table has a legend, this must be included in this fi le, in a separate paragraph that begins with Table N, where N is the number of the table. Figure legends of papers in Portuguese or Spanish must be bilingual - Portuguese/Spanish and English - so that foreigner readers can understand the data presented.

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Articles

Mapping and evaluation of the state of conservation of the vegetation in and surrounding the Chapada Diamantina National Park, NE Brazil Roy Richard Funch, Raymond Mervyn Harley & Ligia Silveira Funch ...... 21

Description of two new species of Sycorax Curtis (Diptera, Psychodidae, Sycoracinae) from the Atlantic Rain Forest of Espírito Santo, Brazil Claudiney Biral dos Santos & Freddy Bravo ...... 31

The deep-sea demersal fi sheries and the azooxanthellate corals from southern Brazil Marcelo Visentini Kitahara ...... 35

Body size and extinction risk in Brazilian carnivores German Forero-Medina, Marcus Vinícius Vieira, Carlos Eduardo de Viveiros Grelle & Paulo Jose Almeida ...... 45

Floristic composition of four tropical upper montane rain forests in Southern Brazil Maurício Bergamini Scheer & Alan Yukio Mocochinski ...... 51

Morphometrics analysis in Thoracocharax stellatus (Kner, 1858) (Characiformes, Gasteropelecidae) from different South American river basins Edson Lourenço da Silva, Liano Centofante & Carlos Suetoshi Miyazawa ...... 71

Anuran amphibians of Parque Estadual das Furnas do Bom Jesus, Southeastern Brazil, and its relationships with other assemblages in Brazil Cybele de Oliveira Araujo, Thais Helena Condez, & Ricardo Jannini Sawaya ...... 77

A new species of Philosepedon Eaton, 1904 (Diptera, Psychodidae) from Brazil Cínthia Chagas, Freddy Bravo & José Albertino Rafael ...... 99

Mites from fruit trees and other plants in State of Amapá Jeferson Luiz de Carvalho Mineiro, Wilson Rodrigues da Silva & Ricardo Adaime da Silva ...... 103

Characterization of the fi sh assemblages in headwaters streams in the rainy season in the Cachoeira river basin (SE of the Bahia, NE of the Brazil) Mauricio Cetra, Fabio Cop Ferreira & Alberto Luciano Carmass ...... 107

Species composition, habitat use and breeding seasons of anurans of the restinga forest of the Estação Ecológica Juréia-Itatins, Sudeste do Brasil Patrícia Narvaes, Jaime Bertoluci & Miguel Trefaut Rodrigues ...... 117

Toco Toucan (Ramphastos toco) frugivory and abundance in two habitats at South Pantanal Leonardo Fernandes França, Jose Ragusa-Netto & Luciana Vieira de Paiva ...... 125

Reproduction of sea turtles (Testudines, Cheloniidae) in the Southern Coast of Bahia, Brazil Cássia Santos Camillo, Renato de Mei Romero, Luciano Gerolim Leone, Renata Lucia Guedes Batista, Raquel Sá Velozo & Sérgio Luiz Gama Nogueira-Filho ...... 131

Reptiles in São Paulo municipality: diversity and ecology of the past and present fauna Otavio Augusto Vuolo Marques, Donizete Neves Pereira, Fausto Erritto Barbo, Valdir José Germano & Ricardo Jannini Sawaya ...... 139

Micro-Hymenoptera associated with Cecidomyiidae (Diptera) galls at restingas of the Rio de Janeiro State Valeria Cid Maia & Maria Antonieta Pereira de Azevedo ...... 151

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Internal buccal morphology of the tadpoles of the genera Eupemphix, Physalaemus and Leptodactylus, (Amphibia: Anura) Núbia Esther de Oliveira Miranda & Adelina Ferreira ...... 165

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Mapping and evaluation of the state of conservation of the vegetation in and surrounding the Chapada Diamantina National Park, NE Brazil

Roy Richard Funch1,3, Raymond Mervyn Harley² & Ligia Silveira Funch¹

¹Departamento de Ciências Biológicas, Universidade Estadual de Feira de Santana – UEFS, Av. Universitária, s/n, CEP 44031-460, Feira de Santana, Bahia, Brazil ²Royal Botanic Gardens, Kew, Richmond, Surrey TW9 3AB, England, U.K 3Corresponding author: Roy Richard Funch, e-mail: [email protected]

FUNCH, R.R., HARLEY, R.M. & FUNCH, L.S. Mapping and evaluation of the state of conservation of the vegetation in and surrounding the Chapada Diamantina National Park, NE Brazil. Biota Neotrop. 9(2): http: / / www . biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?article+bn00209022009.

Abstract: The Chapada Diamantina National Park (CDNP) was created in the midst of a densely populated area, and signifi cant sections of the reserve are still undergoing processes of natural regeneration after intensive diamond mining activities were initiated in the mid-1800’s. An up-to-date vegetation map was needed in order to indicate the types and distribution of regional vegetation assemblages in an easily interpretable manner and at an appropriate planning scale that could be easily consulted by decision makers and other interested groups at all levels of conservation (and development) planning. A vegetation map of the Chapada Diamantina National Park, and the areas immediately surrounding it, was prepared that: 1) delimits, describes, and maps the regional vegetation assemblages; 2) provides an indication of the degree of conservation of the mapped vegetation; 3) develops this information in a format that facilitates continued updating and revision as more information becomes available, enabling the monitoring of the evolution of the Park lands, and; 4) presents this information in a manner that can be easily interpreted and used for planning, management and conservation purposes. The resulting vegetation map revealed intensive anthropogenic disturbances in forested, savanna, and semi-arid areas subjected to intensive agricultural use outside of the Park boundaries. The National Park lands are generally well preserved but burning has replaced formerly extensive forest areas with open sedge meadows. In spite of intensive modifi cation of the regional vegetation, two well preserved areas with high priority for conservation efforts beyond the National Park limits were identifi ed and characterized. The vegetation mapping of the park itself can aid in the preparation of its management plan and in the reformulation of the existing boundaries of that reserve. Keywords: vegetation map, conservation planning, vegetation assemblages, forests.

FUNCH, R.R. HARLEY, R.M. & FUNCH, L.S. Mapeamento e avaliação do estado de conservação da vegetação dentro e em torno do Parque Nacional da Chapada Diamantina, Nordeste do Brasil. Biota Neotrop. 9(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn00209022009.

Resumo: O Parque Nacional da Chapada Diamantina foi criado numa região densamente ocupada e grandes áreas dentro desta reserva ainda estão em vias de recuperação natural em decorrência da mineração de diamantes que começou em 1844. Um mapa atualizado da vegetação regional elaborado de maneira que facilite sua interpretação é imprescindível para orientar administradores e outros grupos interessados na preservação e desenvolvimento da região. Um mapa da vegetação do Parque Nacional da Chapada Diamantina e as áreas no seu entorno foi preparado: 1) delimitando e descrevendo os vários tipos de vegetação regional; 2) fornecendo indicações do grau de conservação da vegetação; 3) apresentando estas informações num formato que facilite sua revisão e atualização; e 4) apresentando estas informações de maneira fácil de interpretar, podendo ser usadas para fi ns de planejamento, manejo e conservação. O mapa demonstrou perturbações de origem antrópica nas áreas de fl oresta, cerrado e caatinga adjacentes ao Parque Nacional. As terras dentro da reserva são, em geral, bem preservadas, demonstrando reduzidas alterações antrópicas diretas, embora freqüentes incêndios tenham transformado extensivas áreas de fl oresta em campos abertos. Apesar das modifi cações da vegetação regional, existem duas áreas relativamente bem preservadas fora dos limites do Parque Nacional que possuem alta prioridade para ações conservacionistas. O mapa da vegetação apresentado pode auxiliar na elaboração do Plano de Manejo da reserva e na reformulação futura dos seus limites. Palavras-chave: mapa de vegetação, conservação, planejamento, fl orestas.

http: / / www . biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?article+bn00209022009 http://www.biotaneotropica.org.br 22 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Funch, R.R. et al.

Introduction Almost the entire central section of the mapping region (the Sincorá Range and the Chapada Diamantina National Park) (Figure 2) The Chapada Diamantina National Park (CDNP) is the largest is composed of extremely old (1.7+ b.y.) Precambrian sandstones, 2 conservation area in Brazil outside of the Amazon region (1,520 km ), conglomerates, and quartzites, and is part of the ancient Brazilian and one of the most popular sites for eco-tourism in northeastern Shield (CPRM 1994) with elevations averaging about 900 m above Brazil. The park was created in the midst of a densely populated area sea level and peaks up to 1,700 m. Soils are limited to sandy, usu- and signifi cant sections of the reserve are still undergoing processes ally thin, dystrophic neosols, with exposed rock surfaces covering a of natural regeneration after intensive diamond mining activities high percentage of the Sincorá mountain range (CPRM 1994). The were initiated in the mid-1800’s. The non-montane areas adjacent to regional climate is seasonally humid and mesothermic, with mild, the Park have experienced accelerated development in the past two wet summers and cool, dry winters. Average monthly temperatures decades due to the opening of new heavily mechanized agricultural range from about 18 to 22 °C, although these vary considerably with areas, the settling of landless farmers, and the expansion of tourism. altitude. Freezing temperatures have never been reported in the region These activities have resulted in altered patterns of land and water use, and summer temperatures rarely pass 35 °C. The period of heaviest increasing human population densities, land clearing and deforesta- rainfall is normally from November to March, and the dry season usu- tion, and the intensive use of agro-chemicals in the headwaters of the ally lasts from July to early November, although periods of prolonged regionally important Paraguaçu River Basin. The 1,520 km2 Chapada drought are not uncommon. The average yearly rainfall in the Sincorá Diamantina National Park (CDNP), occupying approximately half Range is 1,192 mm, although total precipitation is extremely variable of the entire Sincorá Range, has to some extent counterbalanced this (e.g. 357 mm in 1,993 and 1,721 mm in 1989), as is its distribution regional growth by defi ning signifi cant areas of mountain landscape throughout the year (Harley, 1995; Seixas, 2004). as (legally) immune to anthropogenic alterations. Although it was The eastern sector of the mapping region is a generally fl at but founded more than 20 years ago (1985), the National Park still suf- deeply dissected plain, covered principally by deep dystrophic latosols fers from budget restrictions, limited staff, and few planning tools. (Nolasco et al. 2008) (Figure 2). Elevations there range from approxi- The publication of the fi rst management plan for the park is being mately 400 m to 600 m a.s.l., with an annual average rainfall at the programmed, and its success as an operational document will depend extreme eastern edge of the mapping area of 580 mm (Seixas, 2004). on the availability of detailed and up-to-date information concerning The area is drained exclusively by tributaries of the Paraguaçu River. The principal vegetation types and landscape features encountered in the ecosystems that compose the reserve, their conservation status, the this region are: 1) sub-montane to montane semi-deciduous seasonal environmental threats they face, as well as the location and extent of forests on deep latosols, and; 2) wetlands. human infl uences in the surrounding region. Additionally, this same The south-western sector of the study area is a large, relatively information will be used to orient the National Park System in its fl at plain (although more dissected in the north) at approximately acquisition of new areas contiguous to the existing reserve. 900 m a.s.l., covered principally by dystrophic argisols (moderately As such, vegetation maps are needed to indicate the types and deep, well-drained soils) and latosols over deep Tertiary-Quaternary distribution of regional vegetation assemblages in an easily interpret- deposits (Rocha et al. 2005) (Figure 2). The annual average rainfall able manner and at an appropriate planning scale so as to be easily at the extreme western edge of the mapping area is 797 mm (Seixas, consulted by decision makers and other interested groups at all levels 2004). The principal vegetation type encountered in this region is of conservation (and development) planning. cerrado (savannas). The vegetation of the Chapada Diamantina National Park was The northwestern sector of the study area presents an irregular mapped in a non-digital format in 1994, without the aid of satellite landscape of low mountains and deeply dissected plains (Figure 2). images or GIS (CPRM 1994), and employing out-dated aerial pho- The area is drained exclusively by tributaries of the Paraguaçu River. tographs (1974), and a vegetation classifi cation system not suitable The soils in the southern half of this sector are thin and dystrophic for easy interpretation by non-specialists. sandy neosols. The average rainfall in the region is 797 mm (Seixas, As such, the objectives of this study were to: 1) delimit, describe, 2004). The principal vegetation type encountered in this region is and map the vegetation assemblages of the Chapada Diamantina caatinga (semi-arid vegetation) (Queiroz et al. 2005). National Park (CDNP) and the areas immediately surrounding it; Additionally, transition/mosaic areas (where two or more distinct 2) provide an indication of the degree of preservation of the mapped vegetation types come into contact), anthropogenic landscapes, and vegetation; 3) capture this information in a format that facilitates con- areas with alluvial sands are found in all map sectors. All vegetation tinued updating and revision as more information becomes available, types and landscapes will be discussed in more detail in the follow- enabling the monitoring of the evolution of the Park lands; 4) identify ing sections. priority areas for protection and preservation, and; 5) present this 2. Imagery and image interpretation information in a manner that can be easily interpreted and used for planning, management, and conservation purposes. Two Landsat 7 ETM images (path 217 / row 69; 11 Oct. 2002 and 12 Aug. 2002) were necessary to achieve minimal cloud cover Materials and Methods in complimentary regions of the study area. Both images were ac- quired in the dry season of the same year. The two digital images 1. Description of the area were georeferenced to Universal Transverse Mercator (UTM) map coordinates using common control points extracted from topographic The study area is located in the northern sector of the Espinhaço maps at a scale of 1:100,000 (datum Córrego Alegre) (SUDENE Mountain Chain (in the states of Minas Gerais and Bahia) that lies 1977). More than 25 band combinations were tested in an attempt to slightly inland along the central Atlantic Coast of Brazil, and in- defi ne the best mix for distinguishing the various vegetation types, cluded the entire legal limits of the Chapada Diamantina National bare natural surfaces, and anthropogenic features (farm plots, roads, Park (1,520 km2) as well as regions up to 10 km beyond its bounda- fence lines, etc.). Bands 7, 5 and 3 were chosen for the fi nal vegetation ries, in the northern sector of the Sincorá Range (approximately map as they were judged ideal for visually distinguishing natural and 12° 11’-13° 32’ S and 40° 53’-41° 42’ W) (Figure 1). manmade features, while closely approximating natural landscape http://www.biotaneotropica.org.br http: / / www . biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?article+bn00209022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 23

Mapping the vegetation of the Chapada Diamantina National Park, NE Brazil

45° W 42° W 39° W 36° W

Mapping Area

10° S

CDNP Bahia

Salvador N

14° S Chapada Diamantina WE

S

0 9 18 km Atlantic Ocean

Above 1,000 m

0 100 200 18° S

Brazil

22° S Figure 1. Map showing the location of the Espinhaço Mountain Range, Brazil, indicating the vegetation mapping area as well as the Chapada Diamantina National Park (CDNP), Bahia State, Brazil. Figura 1. Mapa de localização da Serra do Espinhaço, indicando as áreas de vegetação que foram mapeadas e o contorno do Parque Nacional da Chapada Diamantina (PARNA-CD), Bahia, Brasil. tones. No computer-aided vegetation classifi cations were performed almost invariably been subjected to local anthropogenic infl uences and all identifi cations of the vegetation/ecological sites were based (such as harvesting and burning) that could not be easily determined on an intimate personal knowledge of the landscape and innumerous from the satellite images themselves. fi eld excursions to verify in loco the vegetation status of all areas mapped. Additionally, the highest local elevations were scaled and 3. Vegetation sampling the landscape features visible below these elevated points were then Rapid Ecological Assessment (REA) techniques (Sayre et al. traced onto 1:60,000 aerial photographs of the region (1974) or di- 2000) were employed in surveying 33 different sites among the rectly onto printed reproductions of the satellite images (see Kingston various vegetation types encountered in the study area (indicated on & Waldren 2003). All fi eld data was subsequently transferred to the Figure 2). The REA technique generally employs circular plots to digitalized satellite images in an ARCVIEW 3.2 format. facilitate geo-referencing, and a radius of 15 m (1,256 m2) was used Field visits involved inspection of the vegetation on the ground, to characterize open formations (e.g. Pivello et al. 1999, Harley et al. collection of plant material, basic soil classifi cation, and geo-refer- 2005). However, it was found to be much more effi cient to delimit encing the localities with a hand held GPS. Field-confi rmation of and sample forest and shrub/forest formations using 30 sequential these sites was necessary for the CDNP sits at contact zones where 2 x 20 m plots (1,200 m2). widespread and distinct vegetation types (campo rupestre, forest, Collections were made between 1/2004 and 3/2005 in areas caatinga, cerrado, and sedge meadows) often form transition or mosaic deemed important for characterizing the local vegetation, especially zones infl uenced by local factors such as soils, altitude, slope, and transition zones and vegetation types poorly sampled in previous aspect. Additionally, even apparently uniform stands of vegetation, surveys in the region. All material collected for identifi cation was such as the sub-montane forests on extensive latosol plains, have stored in the Herbarium of the Universidade Estadual de Feira de

http: / / www . biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?article+bn00209022009 http://www.biotaneotropica.org.br 24 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Funch, R.R. et al.

Vegetation of the Chapada Diamantina National Park and the sorrounding areas, Bahia state, Brazil 200 220 240 260 280

~700 m N 8640 8640 WE A3/caat S

Map coordinates 12° 11'-13° 32 S 40° 53'-41 42' W CR

8620 A3/caat 8620

CR Prepared by: Roy Funch CR ~450 m August, 2006

CR OCC A4

8600 8600

CR CR P11 ~1000 m CR A3 ~500 m CR A4 CR 8580 CR 8580 CR

A3/C2 F1 M

F1 M F1 M

CR 8560 A3/C2 8560

~1000 m F4 CR F4

M2 8540 8540

A3/C2 CDNP CR Forest - F2 Capitinga - CAP A3 Forest - F1 Aluvial Sands - S Caatinga - Caat Transition - T Cerrado - C 8520 8520 Sedge Meadows - M A3 CR Wetlands - WL Altered - A Campo Rupestre - CR A3 00551010 km

200 220 240 260 280 Figure 2. Vegetation map of the Chapada Diamantina National Park (CDNP) and surrounding areas, Bahia State, Brazil. A more detailed legend is presented in Table 1. Figura 2. Mapa da vegetação do Parque Nacional da Chapada Diamantina e a área no seu entorno, Bahia, Brasil. Uma legenda mais detalhada é apresentada na Tabela 1. http://www.biotaneotropica.org.br http: / / www . biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?article+bn00209022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 25

Mapping the vegetation of the Chapada Diamantina National Park, NE Brazil

Santana (HUEFS), Bahia, Brazil. For purposes of this work, families Wetlands (W) are permanently inundated or boggy areas were classifi ed according to the APG II as presented by Souza & (Figure 3e). Lorenzi (2005). Alluvial Sands (S) are regionally extensive alluvial sand deposits that are mostly geologically very recent and resulted from diamond 4. Soils mining activities in the mountains. These soils are of essentially pure Pedological studies in Chapada Diamantina have revealed a sand, dystrophic, deep, rapidly drained, and frequently re-worked mosaic of soil types refl ecting the geological diversity of the re- during seasonal fl ooding, resulting in an extremely sparse vegeta- gion, climate, altitude, slope, exposure, hydrology, and vegetation tion cover. (Jesus et al. 1985, CPRM 1994). A large percentage of the soils in Transition/Mosaic Areas (T) - As a result of many interacting the area mapped for vegetation were latosols, neosols (lithosols) and ecological factors related to altitude, exposure, slope, local geology, argisols (Rocha et al. 2005), all of which are consistently dystrophic soil composition, soil depth, solar radiation, wind velocity, dew point, and highly acidic. etc., the contact between two (or more) vegetation forms will result Soils were further classifi ed into very basic categories accord- in a species-rich transition zone (often a mosaic), composed of ele- ing to their color and, to some extent, their composition (predomi- ments from both communities. nance of sand or clay). Color was visually judged for fresh samples Anthropogenic Zones (A) are areas that have been (or are pres- taken > 20 cm below the surface. Soil composition (sand or clay ently) subjected to severe anthropogenic disruption of their natural content) was subjectively tested using a simple technique of manipu- vegetation cover. lating a small amount of moist soil. Cerrado (Brazilian savannas) (C) vegetation is characterized, in 5. Vegetation types and ecological systems general, by the presence of both a well defi ned ground and an arboreal layer (Figure 3f). The ground layer is continuous in all but the pure A diverse series of vegetation types were recognized, which are forest physiognomy (called cerradão), and is composed principally listed and briefl y described below. Recognition was based partly on of grasses, sedges, and numerous subshrubs (which can appear to previous experience in the area, and further strengthened by observa- be herbaceous but often possess a well-developed root systems with tions made during the course of the project. xylopods), acaulescent palms, and very few annual species. The Campo rupestre (CR) is an open, low vegetation form found arboreal layer is generally discontinuous and up to 10 m tall, with on nearly continuous rock surfaces in the mountain (usually above twisted branches, thick bark, and leaves that are rarely absent, large, 800 m a.s.l.) primarily composed of sclerophyllous and evergreen and thick (Harley et al. 2005). shrubs or sub-shrubs and small trees that are highly specialized and Caatinga (Caat) vegetation is highly xeromorphic with a predom- adapted to conditions of low soil pH and low nutrient content, high inance of profusely branched low trees and shrubs. The plants gener- insolation, and wide diurnal variations in temperature and humidity, ally have small leaves, spines, thick bark, and a well-developed root with dew often providing much of their water requirements during system often with tubers (Queiroz et al. 2005) (Figure 3g). With few periods of drought (Harley & Simmons 1986) (Figure 3a). exceptions (such as palms and a few dicotyledons such as Zizyphus Sandy sedge meadow (M) vegetation is considered a variation joazeiro Mart.), the plants are deciduous. Cacti are conspicuous, of campo rupestre occurring on relatively fl at landscapes in the and there are many terrestrial bromeliads. Annual herbaceous plants mountains within the Sincorá Range on extremely thin, sandy, litholic fl ourish during the short rainy season, and in many regions vernal neosols that are often saturated for fairly long periods of times during pools appear, although these are rarely seen in the present study area the rainy season (Figure 3b) and within high mountain valleys that due to the very irregular topography near the Sincorá Range and the have deep sandy soils but are subjected to frequent burning and are karst topography slightly further west. Caatinga occurs at low alti- dominated by Cyperaceae, Graminae, Xyridaceae, and Eriocaulaceae tudes (below 500 m) throughout most of its range, but fl ourishes at (Harley 1995). elevations between 700-1000 m in the study area in the rain shadow Sub-montane to montane semi-deciduous seasonal forests of the Sincorá Range (Queiroz et al. 2005). on deep latosols (Latosolic forests) (F1) occupy the entire eastern Capitinga (CAP) – Small, scattered, and isolated areas of capit- border of the Chapada Diamantina at altitudes between approximately inga vegetation (up to a few hectares) exist throughout the region 400-800 m (Funch et al. 2005). The landscape is generally a slightly around the Sincorá Range growing on deep, extremely well-drained, undulating plain occasionally dissected by relatively narrow but often fi ne sandy soils. Different from alluvial sand deposits, these sandy fairly deep “V” shaped river valleys. Rainfall is high at the foot of the areas seem to be associated with the direct on-site weathering of fri- Sincorá Range (approx. 1200 mm/year) but the region becomes pro- able sandstone outcrops and they are usually completely surrounded gressively drier to the east and the forests there more deciduous. Sub-montane to montane semi-deciduous seasonal to ever- by latosol forest landscapes. The vegetation in these areas of capitinga green forests on litholic neosols (Montane lithosolic forests) (F2) is low and open with many shrubs, acaulescent palms, scattered and cover the boulder-strewn and sometimes exceeding steep river valley infrequent small trees and cacti; annual plants are rare and there slopes within the mountains of the Sincorá Range (Figure 3c). As is a high percentage of bare ground (Figure 3h). While similar in the sandstone and conglomerate rocks that compose the mountains physiognomy to the coastal restinga vegetation and the dune areas erode into loose sand and coarse gravel, they form dystrophic, rapidly bordering the São Francisco River (Rocha et al. 2004), capitinga is drained, and (usually) thin soils (neosols) that become progressively distinguishable from these other sites (L.S. Funch, unpublished data) drier at longer distances from the river (this effect can be modifi ed as their species composition is quite different, there is no saline com- depending on exposure, aspect, or the presence of natural seeps). ponent to the environment, and the sands are not derived from wind Although predominantly evergreen, the montane lithosolic forests or water transport and subsequent re-deposition. For these reasons, demonstrate a degree of deciduousness in the dry season (Funch the local denomination for these sites has been retained et al. 2002). 6. Disturbance categories of forested areas Sub-montane to montane evergreen riparian forests (Riparian forests) (F3) are seasonal evergreen forests that follow river courses Six disturbance categories were employed to describe the con- (Funch 2008) (Figure 3d). servation status of the diverse forest formations:

http: / / www . biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?article+bn00209022009 http://www.biotaneotropica.org.br 26 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Funch, R.R. et al.

a b

c d

e f

g h

Figure 3. Major vegetation types and ecological systems within and surrounding the Chapada Diamantina National Park (CDNP), Bahia State, Brazil: a) Campo rupestre; b) Sandy sedge meadow; c) Lithosolic Forest; d) Riparian forest; e) Wetlands; f) Cerrado; g) Caatinga (during the dry season); h) Capitinga. Figura 3. Os principais tipos de vegetação e ecossistemas dentro e em volta do Parque Nacional da Chapada Diamantina (PARNA-CD), Bahia, Brasil: a) Campo rupestre; b) Gerais; c) Floresta sobres solos litólicos; d) Floresta ciliar; e) Áreas alagadas; f) Cerrado; g) Caatinga (na estação de seca); h) Capitinga. http://www.biotaneotropica.org.br http: / / www . biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?article+bn00209022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 27

Mapping the vegetation of the Chapada Diamantina National Park, NE Brazil

Table 1. Vegetation map legend, listing and describing the vegetation and landscape classifi cations used for mapping the Chapada Diamantina National Park and bordering lands, Bahia, Brazil. Tabela 1. Legenda do mapa de vegetação, relacionando e descrevendo a vegetação e a classifi cação da paisagem usada no mapeamento do Parque Nacional da Chapada Diamantina e nas áreas circunvizinhas, Bahia, Brasil. Map Vegetation or Landscape Classifi cations Map Vegetation or Landscape Classifi cations designation designation Forests F1 Sub-montane to montane semi-deciduous seasonal caat Caatinga (dry-land) vegetation forests on deep latosols S Alluvial Sands F2 Sub-montane to montane semi-deciduous seasonal to evergreen forests on litholic neosols OCC Human occupation F3 Sub-montane to montane evergreen riparian Anthropogenic zones forests A1 Altered areas, but currently abandoned F4 others A2 Areas altered by mechanical mining A3 Agriculture Campo Rupestre A4 Prepared pasture CR Campo rupestre A5 Other altered areas

Sandy Sedge Meadows Disturbance categories of forested areas M1 Sandy Sedge Meadows on thin neosols Gd Good state of conservation; no signs of harvesting or fi re damage; diverse mix of tree diameters and ample M2 Sandy Sedge Meadows on deep sandy soils, princi- spacing of individuals; light underbrush pally derived from burning M Medium state of conservation; signs of selective harvesting; few large trees and close spacing of Cerrado small trees; heavy underbrush C1 Cerrado – campo limpo P Poor - damaged forests; visible signs of fi re damage or harvesting; very dense spacing of small trees; C2 Cerrado – campo sujo heavy underbrush C3 Cerrado – campo cerrado FD Fire Damage – mature forest that has suffered recent C4 Cerrado – cerrado “sensu stricto” heavy fi re damage; many dead trees still standing; C5 Cerrado - cerradão many live trees showing canopy damage; heavy underbrush FD/P Fire Damage/Primary Forest – primary forest that WL Wetlands has suffered sequential fi re damage; signs of re- cent fi re; very dense spacing of small trees; heavy underbrush CAP Capitinga HD Heavily Disturbed – by non-fi re factors (mechanical disturbances) Transition/Mosaic Areas T1 Campo rupestre / Forest Soils T2 Campo rupestre / Sedge meadows (or Cerrado) lr Latosols – red T3 Cerrado / Campo Rupestre lrc Latosols – light red lrb Latosols – red/brown T4 Cerrado / (Campo Rupestre) / Caatinga ly Latosols -yellow T5 Campo Rupestre + Sedge meadows + vestiges of fi re-disturbed forest, in mosaic lyc Latosols – light yellow T6 Forest / Cerrado lw Latosols – white ns Neosols T7 Tall forest where more preserved; Cerrado / low for- est with deciduous elements + Caatinga elements nw Neosols - white T8 Shrub vegetation; highly disturbed (abandoned farm +cl With clay sites / fi re damage) ss Sandy T9 Campo rupestre / Caatinga si Seasonally inundated

http: / / www . biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?article+bn00209022009 http://www.biotaneotropica.org.br 28 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Funch, R.R. et al.

Good (Gd) – good state of conservation; no signs of harvesting favored dense forest formations in the past. However, constant and or fi re damage; diverse mix of tree diameters and ample spacing of frequent anthropogenic fi res, related principally to mining, agriculture, individuals; light underbrush. hunting, and native pasture management, have essentially eliminated the Medium (M) – medium state of conservation; signs of selective forest formations in this series of valleys, and the now open habitat was harvesting; few large trees and close spacing of small trees; heavy occupied principally by the fi re-tolerant low-growing herbs and sub- underbrush. shrubs of the original and neighboring sedge meadow vegetation. Poor (P) – damaged forests; visible signs of fi re damage or har- Sub-montane to montane semi-deciduous season to evergreen vesting; very dense spacing of small trees; heavy underbrush. forests on neosols (montane lithosolic forests) (F2) can be found Fire Damage (FD) – mature, primary forest that has visibly suf- throughout the Sincorá Range (Figures 2). Sub-montane semi-decid- fered recent heavy fi re damage; many dead trees still standing; many uous seasonal forests occupy the lower eastern facing slopes (starting live trees showing canopy damage; heavy underbrush. at about 400 m a.s.l.) in exposed areas with suffi ciently deep soils, Fire Damage/Poor Forest (FD/P) – already damaged forests (P) as well as the sides of deep river valleys among boulders and rock that have suffered additional burning; signs of recent fi re; no large outcrops. These forests, however, have been eliminated from huge trees, very dense spacing of small trees; heavy underbrush. areas on the slopes and within the valleys of the Serra do Sincorá due Heavily Disturbed (HD) – by non-fi re factors (mechanical to both mining activities (which removes the soil) and fi re, and these disturbances) sites have been occupied by: 1) campo rupestre vegetation (following soil loss on mountains slopes above 800 m); 2) transition vegetation Results composed of forest/shrubs and some elements of campo rupestre (following soil loss on the slopes below 800 m); 3) sedge meadows, The vegetation map of the Chapada Diamantina National Park in high mountain valleys on deep sandy soils (due to the very high and neighboring areas is presented in Figure 2. As the vegetation map frequency of fi res), or; 4) damaged forest (maintained in the earliest presented here is on a regional scale - and was principally designed to stages of growth and succession by repeated burning). aid in regional planning, management and conservation - well-known As the sub-montane lithosolic forests gain in altitude within the and well-defi ned Brazilian ecosystem names were used (campo rupes- mountains there is a gradual alteration of the species composition, and tre, caatinga, cerrado) (in addition to one truly regional sub-division, they grade into a more evergreen physiognomy as environmental condi- capitinga) to facilitate the understanding and use of the document. A tions become increasingly more humid. There are also more protected detailed legend is presented in Table 1. sites available in the mountains within deep valleys and crevices in the 2 The Chapada Diamantina National Park (1,524 km ) (Figure 2) sandstone rock where very little mining activity was ever developed and comprises 9 basic vegetation types/landscapes: 1) campo rupestre the vegetation is sheltered from both drying and wildfi res. These sites (63.4 % of the Park area); 2) sandy sedge meadows (13.4%); 3) sub- have a signifi cant accumulation of damp organic material on the forest montane to montane semi-deciduous seasonal to evergreen forests on fl oor and are populated by species such as Podocarpus transiens (Plig.) litholic neosols (montane lithosolic forest), and; 4) sub-montane to deLaub., Hedyosmum brasiliensis Mart., Weinmannia paulliniaefolia montane evergreen riparian forests (3 and 4 together, 7.1%); 5) sub- Pohl ex Ser., and Drimys brasiliensis Miers (Funch 2008). montane to montane semi-deciduous seasonal forests on deep latosols Large open valleys in the central portion of this range (900 m (latosolic forests) (6%); 6) transition zones (7.3%); 7) wetlands and above) that were once densely forested have been extensively (0.7%); 8) alluvial sands (0.5%), and; 9) anthropogenic landscapes burned or cleared for farming (see section on sandy sedge meadows (1.6%). It should be noted that no areas of cerrado or caatinga exist above), converting approx. 130 km2 of the montane lithosolic forest within the current limits of the CDNP. into open sedge meadows. In spite of the fact that the Campo Rupestre (CR) vegetation experi- Sub-montane to montane evergreen riparian forests (F3) have ences severe and extremely frequent burning cycles within the Sincorá been severely damaged and reduced within the entire Sincorá Range Range (less than a decade in more protected areas, and almost annually by mining, farming, and fi re, and may be restricted to the width of just in others) this vegetation form (as well as the related sedge meadows) a few meters - although their importance as corridors for dispersal, has been able to greatly expand in this area as a result of anthropogenic especially for animals (Machtans et al. 1996, Spackman & Hughes disturbances. Mining allied with burning have eliminated the soil and 1995) can be disproportional to their actual size. Important refuges the forest vegetation from enormous swathes of the Sincorá Range (on from the damage being infl icted on this forest type can be found in the order of 200 km2), and much of the landscape above 800 m has been the deep, narrow, and more protected valleys on the mid-slopes on occupied by CR vegetation (at lower altitudes, a transition vegetation the eastern side of the mountain range. No signifi cant mining activity with representatives of CR, cerrado, and invasive species). has ever been undertaken in those sites and the humidity in the narrow There are basically two forms of sandy sedge meadows (M) canyons protects the vegetation from wild fi res. found within the Sincorá Range (and the CDNP), but the important Sub-montane semi-deciduous seasonal forests on deep latosols difference between them does not lie in their physiognomy or species (latosolic forests) (F1) are found east of the Sincorá Range growing composition, but rather in their origin. on deep latosols at altitudes from 400-600 m a.s.l. (Figure 2). Towards The more original form of sandy sedge meadows grows on the west, the landscape becomes irregular and hilly, and the latosols relatively fl at landscapes in the mountains within the Sincorá Range terminate rather abruptly at the very foot of the mountains, except for on extremely thin, sandy, litholic neosols that are often saturated for some isolated “islands” of red clay soil almost invariably located on the fairly long periods of times during the rainy season. These sites have rounded crests (usually between 600 and 800 m) of the otherwise rocky become more open and exposed, with less shrubs and small trees, due and thin-soiled mountain slopes of the eastern fl ank of this range. The to extensive burning, but are otherwise truly natural sites. only intact forests now growing on latosol islands within the Sincorá The anthropogenic form of sandy sedge meadows now occupies the Range are limited to areas on either side of the principal diamond central axis of the Sincorá Range in an area of the CDNP dominated by mining zone (that is, north of the Mandassaia River, and south of the a narrow anticlinal valley that stretches more than 53 km and averages Piaba River). This central gap resulted from intensive mining activities over 900 m in altitude (Figure 2). The abundant rainfall and mist in the in the late 19th and early 20th century that left behind only scattered high mountains and the deep sandy sediments fi lling the valley fl oor remnant scraps of intact soil (and forest). But even the latosol forest http://www.biotaneotropica.org.br http: / / www . biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?article+bn00209022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 29

Mapping the vegetation of the Chapada Diamantina National Park, NE Brazil islands outside of the mining zone are at least as heavily damaged as nifi cant factor in determining the conservation status of the caatinga the lowland tableland forests (for they are not only damaged through vegetation, in spite of the extreme dryness of this region. Whether agricultural practices but are also surrounded by drier mountain vegeta- this is due to a more careful control of fi re by local residents or some tion that experiences more frequent wildfi res). natural tendency of the regional caatinga vegetation there to poorly As such, the once continuous forest that blanketed all of the propagate combustion is not known. area east of the Sincorá Range, as well as portions of its fl anks, has now been replaced by a tattered and discontinuous fabric of pillaged Discussion patches as a consequence of selective logging, burning, and clearing One of the primary goals of the vegetation map presented here was for farming or pasture formation (usually involving the production to aid in regional planning, management, and conservation. As such, of charcoal after the more commercially valuable wood has been well-known and well-defi ned Brazilian ecosystem names were used cut for lumber). Even what appears on satellite images to be a more (e.g. campo rupestre, caatinga, cerrado) to facilitate the understanding compact forest block to the NE of the National Park is, for the most and use of the document, and, due to the complexity of the landscape, part, a heavily fi re-damaged early successional forest. some ecological systems were also mapped (e.g. alluvial sands, While spontaneous (natural) fi res almost certainly can occur in wetlands, anthropogenic regions), while in yet other cases edaphic the Chapada Diamantina, an overwhelming percentage of wildfi res distinctions were made between otherwise physiognomically almost in- are anthropogenic and related to escaped burns intended to clear lands distinguishable forest types (Sub-montane to montane semi-deciduous for pasture/agricultural transformation (or renovation), or to scorch seasonal forests on deep latosols [F1] and Sub-montane to montane native savannas and grass lands to improve grazing conditions (these semi-deciduous seasonal to evergreen forests on litholic neosols [F2]), uncontrolled fi res can then spread to other vegetation formations), as or large-scale disturbance regimes (burning) were found to determine well as to hunting (either to drive game, improve their “pasture”, or apparently very similar open meadow physiognomies (M1 and M2 remove cover). Criminal or accidental burning are also very common sandy sedge meadows) derived from totally distinct original forms. on otherwise unoccupied lands. The distinction between these two above mentioned forest types Nonetheless, the best preserved sections of sub-montane semi- came to light during the fi eld work phase of this project, originally deciduous seasonal forests on deep latosols are nestled right against due to the notable lack of certain species (e.g. Eschweilera tetrapetala the slopes of the Sincorá Range where both rainfall and humidity tend Mori) in the montane areas of the Sincorá Range. While some of the to be greater and the steep terrain presents less favorable conditions for species differences may be related to anthropogenic factors (selec- agricultural/pastoral invasion, harvesting, mining, and wildfi res. tive harvesting, etc.), the mapping and identifi cation of the F2 forests Transition/Mosaic vegetation (T) forms are extremely common growing on thin sandy soils will have very relevant management and in the mapping region Figure 2), as would be expected in an area conservation importance as these areas have less water-retention with a mountainous landscape and that has been subjected to severe properties and are therefore generally drier during the dry season anthropogenic alterations. and subject to more frequent and intense burning. These F2 forests Cerrado (C) vegetation dominates a rather distinct sector in apparently occupied most of the litholic neosols covering the eastern the west-central to south-western region of the study area (approx. fl anks of the Sincorá Range that are currently occupied by transition 1600 km²). It can be readily seen in the fi eld, as well as on the satel- (T1) and campo rupestre vegetation but were reduced to their cur- lite images (Figure 2), that the cerrado zone in the mapping area is rent restricted distribution due to mining (erosion) and, principally, divided into two principal geomorphological areas. In the smaller, anthropogenic burning (R.R. Funch, unpublished data). very northern sector the landscape is deeply dissected and more Additionally, the resources available for digitalized mapping facili- heavily occupied for traditional (manual) agricultural uses, due to tates the inclusion of almost limitless types of data in different digital the greater density of permanent water courses in these deep valleys map “layers”, such as soil types, underlying geology, temperature and and their generally more humid conditions. The bulk of the cerrado rainfall isoclines, species/collections localities, conservation status, etc., zone, however, is a generally gently rolling landscape of extremely some of which are included in the map presented here (Figure 2). deep soils that range from sandy argisols to white, yellow, or (more rarely) red clays (latosols), and it is dominated by more open forms Conservation Considerations Derived from the of cerrado (campo sujo, campo cerrado), with more arboreal forms (cerradão) occupying only depressions/drainage courses. Some of Mapping the typical cerrado species in this area include Anacardium humile The CDNP constitutes the core area of the present mapping region Mart., Annona coriacea Mart., Duguetia furfuracea R.E.Fr., Croton and occupies almost exclusively the highlands of the Sincorá Range. campestris A.St.-Hil., Axonopus sp., and Hancornia speciosa Gomes. An analysis of the vegetation within and surrounding the reserve, Intensive mechanized agricultural use of these lands initiated in the and the degree of conservation (and human occupation) of the areas late 1970’s, and signifi cant areas have cleared and are currently un- contiguous with its legal limits, identifi ed a number of areas that der cultivation (especially using central pivot irrigation techniques). should be annexed to the Park and that would signifi cantly increase Nonetheless, this region has the highest percentage (approx. 35%) its effectiveness as a conservation area as well as help guarantee its of intact landscapes within the study area (lands that have not been ecological sustainability. These results, and other recommendations mechanically disturbed, but only used for grazing). for conservation actions within the Park, have been presented in much Caatinga (caat) vegetation is encountered only in the north- more detail as a separate publication (Funch & Harley 2007). western mapping sector of this study (Figure 2) although it is by far The Chapada Diamantina falls within the zone of hypoxerophil- the dominant vegetation type in the entire region to the west of the ous vegetation (Queiroz et al. 2005), with caatinga dry land vegeta- study area. Almost all of this caatinga vegetation has been severely tion being the predominant vegetation cover in the mountain range modifi ed by anthropogenic processes – principally intensive cattle as a whole. There are ca. 30 km² of very well preserved caatinga grazing. The seasonal droughts force the cattle to scavenge widely vegetation zones contiguous to the NW sector of the CDNP. These and intensively for forage, and the generally fl at to rolling landscape sites appear to have remained largely intact due to steep terrain and facilitates their movement. As a result, very few areas have escaped shallow neosols that preclude their use either for natural pasture or this intensive use. Interestingly, wildfi res do not seem to be a sig- for farming. For these same reasons, these lands have little commer-

http: / / www . biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?article+bn00209022009 http://www.biotaneotropica.org.br 30 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Funch, R.R. et al. cial value and could be acquired at very low cost (if they are not, in Chapada Diamantina (F.A. Junca, L. Funch & R. Rocha, orgs.). Ministério fact, unclaimed state lands). As such, it is highly recommended that do Meio Ambiente, Brasília, p. 181-193. these areas be seriously considered for conservation/preservation. FUNCH, R.R. & HARLEY, R.M. 2007. Reconfi guring the boundaries of the Due to their relatively reduced size and location they could easily be Chapada Diamantina National Park (Brazil) using ecological criteria incorporated into the neighboring state-administered Environmental in the context of a human-dominated landscape. Landsc. urban plan. Protection Area or acquired by the state and converted into reserves 83(4):355-362. under more rigorous protection regimes. HARLEY, R.M. 1995. Introduction. In Flora of the Pico das Almas, Chapada Although almost the entire area west of the Chapada Diamantina Diamantina, Brazil (B.L. Stannard, ed.). Royal Botanic Gardens, Kew, p. 23-62. National Park is dominated by cerrado vegetation, it presently has no representation within the limits of the reserve (Figure 2). Its exclusion HARLEY, R.M. & SIMMONS, N.A. 1986. Florula of Mucugê, Chapada Diamantina, Bahia, Brazil. Royal Botanic Gardens, Kew. from the Park was the result of to two basic factors: 1) the cerrado is located outside of the Sincorá Range and is separated from it by a HARLEY, R.M., GIULIETTTI, A.M., GRILO, A.S., SILVA, T.R.S., FUNCH, L., FUNCH, R.R., QUEIROZ, L.P., FRANÇA, F., Melo, natural barrier (an impressive fault scarp approximately 250 m tall, E., GONÇALVES, C.N. & NASCIMENTO, F.H.F. 2005. Cerrado. In running for more than 70 km in a N-S alignment) that was chosen to Biodiversidade e conservação da Chapada Diamantina (F.A. Junca, defi ne the western limit of the reserve as well as man-made features L. Funch & R. Rocha, orgs.). Ministério do Meio Ambiente, Brasília, (such as roads) that were considered inappropriate for inclusion within p. 121-152. the reserve; 2) the cerrado region, especially those areas nearest to JESUS, E.F.R., FALK, F.H., RIBEIRO, L.P. & MARQUES, T.M. 1985. the fault scarp with their convenient water resources and deep soils, Caracterização geográfi ca e aspectos geológicos da Chapada Diamantina is almost entirely occupied by small farms and villages. – Bahia. Universidade Federal da Bahia, Bahia. As there are no other public conservation areas in the region, not a KINGSTON, N. & WALDREN, S. 2003. The plant communities and single part of this regional cerrado vegetation enjoys any specifi c legal environmental gradients of Pitcairn Island: the signifi cance of invasive species protection. Brazilian law, however, does require private owners to set and the need for conservation management. Ann. Bot. 92(1):31-40. aside and preserve at least 20% of their land holdings (being free to use MACHTANS, C.S., VILLARD, M. & HANNON, S.J. 1996. Use of riparian the other 80% for agricultural purposes). As most of this high plain is buffer strips as movement corridors by forest birds. Conserv. biol. in the possession of large land owners, the most viable solution would 10:1366-1379. seem to be to organize these landowners to preserve plots that are (to NOLASCO, M.C., LIMA, C.C.U., FRANCA-ROCHA, W. & RÊGO, M.J.M. the maximum degree possible) contiguous. This effort would provide 2008. Aspectos físicos da Serra do Sincrá Chapada Diamantina (Bahia). for a extremely large conservation area at no addition cost to the gov- In Serra do Sincorá - Parque Nacional da Chapada Diamantina (L.S. ernment (besides the work involved in routine monitoring, which could Funch, R.R. Funch & L.P. Queiroz, orgs.). Radami Editora Gráfi ca, Feira de Santana, p. 17-34. be easily done using satellite images), create corridors of dispersal and communication throughout the plateau, and insure a uniform represen- PIVELLO, V.R., CARVALHO, V.M.C., LOPES, P.F., PECCININI, A.A. & ROSSO, S. 1999. Abundance and distribution of native and invasive alien tation of the region (cerrado vegetation generally does not demonstrate grasses in a “cerrado’ (Brazilian savanna) biological reserve. Biotropica, point sources of endemism as does, for example, campo rupestre, so 31(1):71-82. that larger areas are needed to capture vegetation changes). QUEIROZ, L.P., FRANÇA, F., GIULIETTI, A.M., MELO, F., GONÇALVES, As such, in addition to its value as a park planning tool, the vegeta- C.N., FUNCH, L.S., HARLEY, R.M., FUNCH, R.R. & SILVA, T.S. tion map presented here suggests a number of well preserved areas 2005. Caatinga. In Biodiversidade e conservação da Chapada Diamantina that could be incorporated into existing conservation areas (or made (F.A. Junca, L. Funch & R. Rocha, orgs.). Ministério do Meio Ambiente, into their own reserves) without competing with local communities, Brasília, p. 95-120. and with minimum economic costs to them or to the government ROCHA, P.L.B., QUEIROZ L.P. & PIRANI, J.R. 2004. Plant species agencies involved. and habitat structure in a sand dune fi eld in the Brazilian Caatinga: a homogeneous habitat harboring an endemic biota. Rev. Bras. Bot. Acknowledgements 27(4):739-755. ROCHA, W.J.S.F., CHAVES, J.M., ROCHA, C.C. & LOBÃO, J.B. 2005. We thank the Brazilian Parks Dept. (IBAMA) for their help during Unidades de Paisagem da Chapada Diamantina. In Biodiversidade e parts of this survey in the Chapada Diamantina National Park, the conservação da Chapada Diamantina (F.A. Junca, L. Funch & R. Rocha, anonymous reviewers who supplied many valuable suggestions to orgs.). Ministério do Meio Ambiente, Brasília, p. 47-64. refi ne this paper; as well as Miro, Silvo, Walter, Vadinho, and many SAYRE, R., ROCA, E., SEDAGHATKISH, G., YOUNG, B., KEEL, S., other woodsmen who accompanied us during the plant surveys. ROCA, R. & SHEPPARD, S. 2000. Nature in focus: rapid ecological assessment. Island Press, Washington, D.C. References SEIXAS, B.L.S. 2004. Água: usos, características e potencialidades. Nova Civilização, Cruz das Almas, Bahia. Companhia de Pesquisa de Recursos Minerais – CPRM. 1994. Parque Nacional da Chapada Diamantina - BA. Informações básicas para a SOUZA, V.C. & LORENZI, H. 2005. Botânica Sistemática: guia ilustrado para identifi cação das famílias de angiospermas da fl ora brasileira, baseado gestão territorial: diagnóstico do meio físico e da vegetação. CPRM; em APG II. Instituto Plantarum, Nova Odessa, São Paulo. IBAMA, Salvador. SPACKMAN, S.C. & HUGHES, J.W. 1995. Assessment of minimum FUNCH, L.S. 2008. Florestas da região norte do Parque Nacional da Chapada stream corridor width for biological conservation: species richness and Diamantina e seu entorno. In Serra do Sincorá - Parque Nacional da distribution along mid-order streams in Vermont, USA. Bio. Conserv. Chapada Diamantina (L.S. Funch, R.R. Funch & L.P. Queiroz, orgs.). 71:325-332. Radami Editora Gráfi ca, Feira de Santana, p. 63-78. Superintendência do Desenvolvimento do Nordeste – SUDENE. 1977. Região FUNCH, L.S., BARROSO, G.M. & FUNCH, R.R. 2002. Phenology of Nordeste do Brasil – 1:100.000. Ministério do Interior, Brasília, DF. Riparian and Montane Forest in the Chapada Diamantina, Bahia, Brazil. Biotropica, 34(1):40-50. FUNCH, L.S., FUNCH, R.R., HARLEY, R., GIULIETTI, A.M., QUEIROZ, Data Received 10/03/08 L.P., FRANÇA, F., MELO, E., GONÇALVES, C.N. & DANTOS, T. 2005. Revised 10/12/08 Florestas estacionais semideciduais. In Biodiversidade e conservação da Accepted 01/04/09 http://www.biotaneotropica.org.br http: / / www . biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?article+bn00209022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Description of two new species of Sycorax Curtis (Diptera, Psychodidae, Sycoracinae) from the Atlantic Rain Forest of Espírito Santo, Brazil

Claudiney Biral dos Santos1 & Freddy Bravo2,3

1Unidade de Medicina Tropical, Universidade Federal do Espírito Santo – UFES, Av. Marechal Campos, 1468, CEP 29040-090, Vitória, ES, Brasil 2Departamento de Ciências Biológicas, Universidade Estadual de Feira de Santana – UEFS, Av. Universitária, s/n, 44031-460, Feira de Santana, BA, Brasil 3Corresponding author: Freddy Bravo, e-mail: [email protected]

SANTOS, C.B. & BRAVO, F. Description of two new species of Sycorax Curtis (Diptera, Psychodidae, Sycoracinae) from the Atlantic Rain Forest of Espírito Santo, Brazil. Biota Neotrop., 9(2): http://www. biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?article+bn00309022009.

Abstract: Two new species of Sycorax Curtis from the Atlantic Rain Forest of Espírito Santo, S. cariacicaensis Santos & Bravo sp. nov. and S. espiritosantensis Santos & Bravo sp. nov., are described and illustrated. Keywords: Dipterous, Moth-fl y, Southeastern Brazil.

SANTOS, C.B. & BRAVO, F. Descrição de duas espécies novas de Sycorax Curtis (Diptera, Psychodidae, Sycoracinae) da Mata Atlântica do Espírito Santo, Brasil. Biota Neotrop., 9(2): http://www.biotaneotropica. org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn00309022009.

Resumo: Duas espécies novas de Sycorax Curtis da Floresta Atlântica do Espírito Santo, S. cariacicaensis Santos & Bravo sp. nov. e S. espiritosantensis Santos & Bravo sp. nov., são descritas e desenhadas. Palavras-chave: Dípteros, Psicodídeos, Sudeste do Brasil.

http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?article+bn00309022009 http://www.biotaneotropica.org.br 32 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Santos, C.B. & Bravo, F.

Introduction same locality, date and collector as holotype (CEUMT), 2 males, idem, 06.I.2008 (CEUMT), 3 males, idem, 21.I.2008 (CEUMT), The genus Sycorax Curtis comprises 10 species in the Neotropical 1 male, idem, 07.V.2008 (CEUMT), 4 males, idem, 19.VI.2008 region (Barretto 1956, Duckhouse 1972, Young 1979, Bravo 2003, (CEUMT), 4 males, idem, 21.I.2008 (MZUEFS). 2007, Bejarano et al. 2008) and four of them are from Brazil: Etymology: The specifi c name cariacicaensis is based on the S. assimilis Barretto, 1956 and S. satchelli Barretto, 1956 from São type locality. Paulo State (Barretto 1956), S. bahiensis Bravo, 2003 from Bahia State Diagnosis: First fl agellomere 1.5X the length of the second; (Bravo 2003), and S. longispinosa Bravo, 2007 from Pará State (Bravo gonostylus with a long, thick apical spine-like bristle approxi- 2007). During routine entomological vigilance studies to control mately the same length as the gonostylus; paramere with apical leshmaniasis in the municipality of Cariacica, Espírito Santo State, pilosity and a long, thick bristle the same length as the paramere; Brazil, between October 2007 and January 2008, specimens of two new aedeagal apodeme with a truncate anterior margin. species of Sycorax Curtis were collected and are described here. Description: Male. Head: subcircular in frontal view; eyes Material and Methods separated; labrum triangular; clypeus rectangular 0.5X the length of the labrum (Figure 1). Antenna with 13 fl agellomeres; scape The specimens studied were collected with CDC light traps and pyramidal, smaller than the pedicel (Figure 1); pedicel spherical preserved in alcohol 70%. All the specimens were treated with 10% (Figure 1); basal fl agellomeres cylindrical; fi rst fl agellomere 1.5X KOH and mounted in Berlese’s medium according method proposed the length of the second (Figure 2); last fl agellomere smaller than by Barretto & Coutinho (1940). Morphological terminology follows twelfth fl agellomere; apical apiculus separated from the last fl agel- that of McAlpine (1981) to Diptera. The specifi c morphological lomere (Figure 3); ascoids present in fl agellomeres 1-3 (Figure 2). terminology for Psychodidae follows that of Duckhouse (1990) and Palpus with 4 articles; relative length of palpomeres 1.0:0.8:0.8:0.7 Bravo (2006, 2007). The specimens were deposited in the Coleção (Figure 4). Wing (Figure 5) with Sc reaching the C vein; r-m short; Entomologia da Unidade de Medicina Tropical da Universidade m-m absent. Epandrium 2.3X wider than long (Figure 6); cerci Federal do Espírito Santo, Brazil (CEUMT) and Coleção longer than wide with apical micropilosity (Figure 6). Sternite 10 Entomológica do Museu de Zoologia da Universidade Estadual de shorter than the cercus, with rounded apex and apical micropilosity Feira de Santana, Feira de Santana, Bahia, Brazil (MZUEFS). (Figure 6). Gonocoxite pilose, cylindrical, 1.2X the length of the gonostylus; gonocoxites fused basally with hypandrium (Figure 7). Results Gonostylus pilose with a long subapical bristle and a spine-like bristle at the apex (Figure 7); spine-like bristle similar in length 1. Sycorax cariacicaensis Santos & Bravo sp. nov. (Figures 1-8) to gonostylus (Figure 7). Paramere long, approximately the same Type Material. BRAZIL, Espírito Santo, Cariacica, Estação length as the gonocoxite (Figure 7); paramere with apical pilosity Biológica Duas Bocas, 20° 28’ S and 40° 46’ W, 15.X.2007, Israel and a long, thin subapical bristle 0.7X the length of the paramere de Souza Pinto col., holotype male (CEUMT). Paratypes: 1 male, (Figure 8). Aedeagus bifi d (Figure 7). Aedeagal apodeme the same

1 2 3 4

5

0.12 mm 0.12 mm 0.12 mm 0.12 mm 0.50 mm

6 7 8

Paramere

0.12 mm 0.12 mm 0.12 mm Figures 1-8. Sycorax cariacicaensis Santos & Bravo sp. nov. Male. Figures 1, 4, 8 from holotype; fi gures 2, 3, 5-7 from paratypes. 1. Head, frontal. 2. Antenna, fl agellomeres 1-3. 3. Antenna, fl agelomeres 10-13. 4. Palpus. 5. Wing. 6. Male terminalia, dorsal view. 7. Male terminalia, ventral view. 8. Paramere. Figuras 1-8. Sycorax cariacicaensis Santos & Bravo sp. nov. Macho. Figuras 1, 4, 8 do holótipo; fi guras 2, 3, 5-7 de parátipos. 1. Cabeça. 2. Antena, fl agelômeros 1-3. 3. Antena, fl agelômeros 10-13. 4. Palpo. 5. Asa. 6. Terminália masculina, vista dorsal. 7. Terminália masculina,vista ventral. 8. Parâmero. http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?article+bn00309022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 33

New species of Sycorax from Brazil

length as the paramere, expanded apically, with anterior margin 1.4X wider than long (Figure 13); cerci longer than wide, with truncate (Figure 7). apical micropilosity (Figure 13). Sternite 10 shorter than the cercus, with rounded apex and apical micropilosity (Figure 13). Sycorax espiritosantensis Santos & Bravo sp. nov. (Figures 9-15) Gonocoxite pilose, cylindrical, 1.4X the length of the gonos- Type material: BRAZIL, Espírito Santo, Cariacica, Estação tylus; gonocoxites fused basally with hypandrium (Figure 14). Biológica Duas Bocas, 20° 28’ S and 40° 46’ W, 15.VIII.2007, Gonostylus pilose with long subapical bristle and spine-like Israel de Souza Pinto col., holotype male (CEUMT). Paratypes: bristle at apex (Figure 14); spine-like bristle 0.7X the length of 2 males, same locality and collector as holotype, 06.I.2008 the gonostylus (Figure 14). Paramere long, 1.8X the length of (CEUMT); 1 male, idem, 21.I.2008 (CEUMT); 2 males, idem, gonocoxite (Figure 14); paramere with small, apical, inner con- 07.V.2008 (CEUMT); 3 males, idem, 19.VI.2008 (CEUMT); cavity (Figure 15); paramere with apical pilosity and a long, thin 4 males, idem, 21I.2008 (MZUEFS). subapical bristle, 0.3X the length of the paramere (Figure 15). Etymology: The specifi c name espiritosantensis is based on Aedeagus bifi d (Figure 14). Aedeagal apodeme 1.3X the length the State where the species was collected. of the paramere, with rounded anterior margin (Figure 14). Diagnosis: First fl agellomere 2.0X the length of the second; gonostylus with thick apical spine-like bristle, 0.7X the length Discussion of the gonostylus; paramere with apical pilosity and a long, thin, Bravo (2007) proposed a key to the males of nine known species medial bristle, 0.3X the length of paramere; distal margin of of Neotropical Sycorax. Another species of Sycorax, S. utriensis paramere U-shaped; aedeagal apodeme with a rounded anterior Bejarano, Duque & Vélez, was described by Bejarano et al. (2008), margin. and represents an atypical species of the genus for having a gono- Description: Head: subcircular in frontal view; eyes separated; style without a long terminal spine and with multiple thick spines labrum triangular; clypeus rectangular 0.8X the length of the distributed along this structure. According to the key prepared by labrum (Figure 9). Antenna incomplete in all specimens studied; Bravo (2007), the two new species segregate with the two Brazilian scape pyramidal, smaller than pedicel (Figure 9); pedicel spheri- species of Sycorax, S. longispinosa Bravo and S. assimilis Barretto, cal (Figure 9); basal fl agellomeres cylindrical; fi rst fl agellomere which have a gonostylus with only a long apical spine and a long 2.0X length of the second (Figure 10); ascoids present in fl agel- subterminal bristle. lomeres 1-3 (Figure 10). Palpus with 4 articles; relative length The two new species of Sycorax differs from S. longispinosa by of palpomeres 1.0:0.8:0.7:0.7 (Figure 11). Wing (Figure 12) the latter having a paramere with a long bristle, 2.0X the length of with Sc reaching the C vein; r-m short; m-m absent. Epandrium the paramere. The paramere of S. cariacicaensis Santos & Bravo sp.

9 10

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12

0.12 mm 0.12 mm 0.12 mm 0.50 mm

13 14 15 Paramere

0.12 mm 0.12 mm

0.12 mm Figures 9-15. Sycorax espiritosantensis Santos & Bravo sp. nov. Male. Figures 10, 11, 12, 15 from holotype; fi gures 9, 13, 14 from paratypes. 9. Head, frontal 10. Antenna, fl agellomeres 1-3. 11. Palpus. 12. Wing. 13. Male terminalia, dorsal view. 14. Male terminalia, ventral view. 15. Paramere. Figuras 9-15. Sycorax espiritosantensis Santos & Bravo sp. nov. Macho. Figuras 10, 11, 12, 15 do holótipo; fi gures 9, 13, 14 de parátipos. 9. Cabeça. 10. Antena, fl agelômeros 1-3. 11. Palpo. 12. Asa. 13. Terminália masculina, vista dorsal. 14. Terminália masculina, vista ventral. 15. Parâmero. http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?article+bn00309022009 http://www.biotaneotropica.org.br 34 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Santos, C.B. & Bravo, F. nov. has a long bristle, but it is only 0.7X the length of the paramere, BEJARANO, E.E, DUQUE, P. & VÉLEZ, I.D. 2008. A new species of Sycorax while the long bristle of S. espiritosantensis Santos & Bravo sp. nov. (Diptera, Psychodidae, Sycoracinae) from the Pacifi c coast of Colombia. is 0.3X the length of the paramere. Rev. bras. entomol. 52(1):28-31. S. espiritosantensis Santos & Bravo sp. nov. differs from BRAVO, F. 2003. Descrição de Sycorax bahiensis sp. nov. (Diptera, S. assimilis by the relative length of the two basal fl agellomeres. In Psychodidae) do Brasil. Rev. bras. zool. 20(3):385-387. the new species S. espiritosantensis, the fi rst fl agellomere is 1.8X BRAVO, F. 2006. The of Neotropical Brunettiina (Diptera, the length of the second, while in S. assimilis this relationship is Psychodidae, Psychodinae, Mormiini) with descriptions of ten new 1.5X. The relative length of the fi rst fl agellomere in S. cariacicaensis species from Brazil and comments on the generic classifi cation of this Santos & Bravo sp. nov. is 1.5X the second fl agellomere, similar to subtribe. Zootaxa, 1134:1-28. S. assimilis. BRAVO, F. 2007. First record and description of a new species of Sycorax S. cariacicaensis Santos & Bravo sp. nov. differs from S. assimilis Curtis (Diptera: Psychodidae, Sycoracinae) from the Brazilian Amazon. by the relative length of the aedeagus, and the terminal spine of the Neotrop. entomol. 36(4):525-528. gonostylus. The aedeagus in S. assimilis reaches the end of the para- DUCKHOUSE, D.A. 1972. Psychodidae (Diptera, Nematocera) of South mere, while in S. cariacicaensis Santos & Bravo sp. nov. the aedeagus Chile, subfamilies Sycoracinae and Trichomyiinae. Trans. R. Entomol. ends anteriorly to the apex of the paramere. Additionally, the apical Soc. Lond. 124:231-268. spine of S. cariacicaensis Santos & Bravo sp. nov. is long (similar DUCKHOUSE, D.A. 1990. The Australasian genera of Pericomoid to the length of the gonostylus) while in S. assimilis it is only 0.5X Psychodidae (Diptera) and the status of related Enderlein genera in the the length of the gonostylus. Neotropics. Invertebr. taxon. 3(6):721-746. McALPINE, J.F. 1981. Morphology and terminology: adults. In Manual of Acknowledgements Neartic Diptera (J.F. Mcalpine, B.V. Peterson, G.E. Shewell, H.J. Teskey, J.R. Vockeroth & D.M. Wood, eds.). Research Branch; Agriculture Freddy Bravo has a research grant of CNPq (306426/2006-4). Canada, Ottawa, p. 9-63. Monograph nº 27, v. 1. YOUNG, D.G. 1979. A review of the bloodsucking psychodid fl ies of References Colombia (Diptera: Phlebotominae and Sycoracinae). Institute of Food and Agricultural Sciences; Agricultural Experiment Stations, Gainesville. BARRETTO, M.P. & COUTINHO, J.O. 1940. Processos de captura, 266 p. Technical Bulletin 806. dissecação e montagem de fl ebótomos. An. Fac. Med. Univ. São Paulo, 16:173-187. BARRETTO, M.P. 1956. Sobre o gênero Sycorax Hal., com as descrições Received 21/10/08 de duas novas espécies do Brasil (Diptera, Psychodidae). Folia clin. Revised 15/02/09 biol. 26:71-75. Accepted 01/04/09

http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?article+bn00309022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

A pesca demersal de profundidade e os bancos de corais azooxantelados do sul do Brasil

Marcelo Visentini Kitahara1,2

1ARC Centre of Excellence for Coral Reef Studies e Coral Genomics Group, Molecular Science Bld., Annex, James Cook University, Douglas Campus, Townsville, Qld 4811, Australia 2Autor para correspondência: Marcelo Visentini Kitahara, e-mail: [email protected]

KITAHARA, M.V. The deep-sea demersal fi sheries and the azooxanthellate corals from southern Brazil. Biota Neotrop., 9(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?article+bn00409022009.

Abstract: Demersal fi shing of important commercial fi shes (Lophius gastrophisus, Urophisys brasiliensis and Genipterus brasiliensis) and crustaceans (Chaceon ramosae and Chaceon sp.) along the upper slope off southern Brazil has increased dramatically in the last decade. Compilation of available data on the distribution of azooxanthellate corals between 24° and 35° S, compared with the distribution of bottom-longline, bottom-gillnets, trawl and trap fi sheries shows that commercial fi shing takes place over coral areas, providing evidence deep-sea reefs are important reservoirs of deep marine biodiversity. Since the initial phase of exploitation by demersal fi sheries, onboard observers are describing large captures of corals as “bycatch” suggesting deep-sea communities are being destroyed even before being studied. In order to ensure protection of deep-sea coral ecosystems and economic sustainability of demersal fi sheries in southern Brazilian waters, adoption of excluded fi shing areas in those locations where azooxanthellate Scleractinia occur is strongly recommended. Keywords: Brazil, demersal fi sheries, deep-sea corals, Scleractinia, continental slope, deep-sea trawl.

KITAHARA, M.V. A pesca demersal de profundidade e os bancos de corais azooxantelados do sul do Brasil. Biota Neotrop., 9(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn00409022009.

Resumo: A pesca demersal voltada as espécies de peixes (i.e. Lophius gastrophisus, Urophisys brasiliensis, Genipterus brasiliensis) e crustáceos (Chaceon ramosae e Chaceon sp.), com grande valor comercial no talude continental superior do sul do Brasil aumentou signifi cativamente nas últimas décadas. A compilação de todos os dados até então publicados acerca dos pontos de ocorrência dos corais escleractíneos azooxantelados em águas sul-brasileiras entre 24° e 35° S, sobrepostos com as principais áreas de atuação das quatro modalidades de pesca demersais (arrasto de profundidade, emalhe e espinhel de fundo e covos), demonstrou que as frotas em questão vêm utilizando as áreas com ocorrência de corais, como principais áreas de esforço, indicando que os recifes de profundidade possuem elevada importância ecológica perante os ecossistemas da plataforma e talude continental, sendo importantes reservatórios da biodiversidade marinha profunda. Entretanto, desde as fases iniciais desta exploração evidenciou-se através de relatos de observadores de bordo, a captura, como “bycatch”, de grandes quantidades de corais de profundidade. Desta maneira, visando não só apenas a proteção dos ecossistemas coralíneos de profundidade, mas também a sustentabilidade econômica da pesca, é recomendada a criação de áreas de exclusão da pesca demersal em locais com ocorrência de Scleractinia azooxantelados. Palavras-chave: Brasil, pesca demersal, corais de profundidade, Scleractinia, talude continental, arrasto de profundidade.

http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn00409022009 http://www.biotaneotropica.org.br 36 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Kitahara, M.V.

Introdução um milhão de toneladas anuais (Perez, 2003). Segundo Perez (2003), a pesca marinha é responsável por cerca de metade dessa produção, Com o desenvolvimento de tecnologias para prospecção do e tem sido sustentada, principalmente, por recursos costeiros e mar profundo, pesquisas têm revelado elevados índices de biodi- de plataforma continental. Entretanto, estudos sobre a exploração versidade, inclusive de corais verdadeiros, ou Scleractinia (mais de pesqueira destes recursos têm demonstrado reduções de abundância 700 espécies recentes válidas [Cairns et al. 1999]), em profundida- des superiores a 200 m. As estimativas de biodiversidade para as da ordem de 50 a 90% em decorrência, principalmente, do elevado regiões profundas são projetadas entre 500.000 (May 1992) e 10 a esforço pesqueiro nestas regiões, confi rmado pelo desaparecimento 100 milhões (Grassle & Maciolek 1992), sendo potencialmente o de várias espécies que foram importantes na pesca, como no caso do maior reservatório de biodiversidade da Terra, comparável com a sul do Brasil a miraguaia (Pogonias cromis), o cação-anjo (Squatina biodiversidade associada às fl orestas tropicais e aos recifes coralí- squatina), o cação-joão-dias (Mustelus spp.) e a viola (Rhinobatos neos de águas rasas. sp.?) (Vooren, comunicação pessoal). O aumento populacional, associado à produtividade estabilizada Embora existam poucos dados sobre os impactos da pesca em ou em declínio de grande parte das áreas emersas cultiváveis, faz águas profundas desenvolvidas por embarcações arrendadas no com que novas tecnologias pesqueiras, visando a exploração de país, desde as fases iniciais desta exploração evidenciou-se através ambientes até então não explorados, sejam implementadas. Dentre de relatos de observadores de bordo, a captura, como “bycatch”, de estes ambientes, destaca-se o marinho profundo, no qual verifi ca-se grandes quantidades de corais de profundidade. Estes relatos são a adoção de novas tecnologias para a produção de alimentos. Neste corroborados por registros fotográfi cos e coletas de inúmeras espécies, ambiente, há décadas considerado como fonte inesgotável de alimen- sendo evidência contundente da existência de grande quantidade e to, diversas são as modalidades pesqueiras que visam a retirada de diversidade de corais (Scleractinia, Octocorallia e Antipatharia), os suprimentos, sendo algumas consideradas de baixo impacto, devido quais possuem características de bioatratores naturais para os mais a sua seletividade e abundância das espécies alvo, enquanto outras variados organismos (Rogers, 1999). são extremamente impactantes. Sabendo desta relação, e com o intuito de avaliar o impacto da Em uma breve revisão histórica, podemos observar que a pesca é pesca sobre estes bancos coralíneos, foram compilados todos os dados uma das atividades mais antigas do Brasil, estando presente desde o período colonial (Abdallah & Castello 2003). A evolução da produção referentes aos registros de corais da ordem Scleractinia entre 24° e brasileira de pescado, chegando aos níveis atuais, foi marcada por 35° S, sendo esta distribuição comparada com as principais áreas duas políticas públicas distintas: 1) as políticas de regulamentação, e utilizadas pela frota pesqueira industrial estrangeira arrendada. Os 2) as de incentivo. As políticas de regulamentação tiveram início por resultados obtidos a partir desta correlação apresentam um quadro volta de 1930, com a criação de órgãos para regulamentar a extração preocupante, com as principais frotas pesqueiras utilizando as áreas do pescado. Entretanto, foi somente a partir de 1960, com a criação com ocorrência de corais de profundidade como áreas de pesca, da Superintendência para o Desenvolvimento da Pesca (SUDEPE), impactado severamente os bancos de corais da plataforma externa e que a atividade pesqueira obteve um maior impulso. Em 1989, foi talude continental superior do sul do Brasil. criado o Instituto Brasileiro do Meio Ambiente (IBAMA), o qual passou a desempenhar as atribuições e competências da SUDEPE, extinta pelo Governo Federal. As políticas de incentivo a pesca ini- Material e Métodos ciaram em meados de 1967 (SUDEPE 1974, Yesaki & Bager 1975), sendo que até os anos 60 a pesca no Brasil era predominantemente Para a realização do presente trabalho, foram utilizados os re- artesanal, e sua produção voltada somente para o mercado interno. gistros de corais azooxantelados da ordem Scleractinia ocorrentes Após estes incentivos, observou-se o desenvolvimento da chamada em águas sul brasileiras entre as latitudes de 24° e 35° S. Os re- pesca industrial, voltada preferencialmente ao mercado externo, sendo gistros, totalizando 169 estações, compilados por Kitahara (2006), nítido o aumento no número de empresas, e conseqüentemente, o incluem 39 espécies, dentre as quais Lophelia pertusa (Linnaeus, número de embarcações. 1758), Madrepora oculata Linnaeus, 1758 e Solenosmilia variabilis Mesmo possibilitando o aumento signifi cativo da produção total Duncan, 1.873, são as principais formadoras de bancos de corais de pescado no Brasil, a exploração desordenada e a falta de inves- de profundidade. Da mesma forma, as principais áreas de atua- timentos em pesquisa refl etiram em queda expressiva na captura ção das pescarias demersais desenvolvidas no sul do Brasil por total de pescado marinho (Valentini et al. 1991, Haimovici 1998), embarcações arrendadas foram extraídas de Perez et al. (2002a), atingindo entre 1996 e 2000, média anual de aproximadamente Perez et al. (2002b), Perez & Wahrlich (2005) e Perez et al. (2005) 650 mil toneladas. (Figura 1, Tabela 1). Até a década de 1990 a exploração demersal do talude continental Para o delineamento das áreas de ocorrência dos bancos de co- se restringia a linha-de-mão de fundo (Peres & Haimovici 1998), rais de profundidade, cada estação com registro destes organismos e covos para a pesca de caranguejos-de-profundidade (Pezzuto foi delimitada, (excluindo as estações com ocorrência exclusiva do et al. 2006), e um eventual licenciamento em 1984 de algumas coral-estrela Astrangia rathbuni, devido ao fato de normalmente embarcações coreanas, voltadas à pesca de recursos demersais em serem coletadas fi xas sobre conchas de gastrópodes habitadas por profundidades maiores que 200 m (Haimovici et al. 1998). Ao fi nal da década de 1990, a pesca no talude foi ofi cialmente estimulada crustáceos, podendo ser consideradas como pouco vágeis ao invés de através da concessão de licenças de arrendamento para diversos tipos sésseis [Kitahara 2006]), gerando um mapa referente a distribuição de pescarias, incluindo covos, emalhe e espinhel de fundo e arrasto dos escleractíneos azooxantelados do sul do Brasil. de profundidade. Posteriormente, o mapa da distribuição dos corais de profundi- Atualmente, com a utilização de novas tecnologias e exploração dade foi sobreposto com os mapas das principais áreas de atuação de novas áreas e recursos, a produção de pescado no Brasil, contex- de cada uma das pescarias demersais desenvolvidas no sul do Brasil, tualizada em termos de capturas desembarcadas pela pesca extrativa possibilitando desta forma, uma comparação direta entre os diferentes e aqüicultura marinha e continental, tem atingido níveis próximos a dados. http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn00409022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 37

Os Scleractinia e a pesca demersal no sul do Brasil

Santos 2 1 24° 3 7 8 20 54 12 21 10 6 0º 11 13 9 19 17 18 22 23 14 24 28 15 25 16 Brasil 30 26 27 25° 31 35 29 34 37 32 36 33 38 41 40 39 44 43 42 48 26° 49 45 46 47 S. Francisco 53 51 54 Oceano do Sul 20 52 50 Atlântico 50 55 100 56 27° 58 57 59 61 60 Florianópolis 62 63 28° 200

Cabo S. Marta 1000 Grande 64 65 66 29° 67 70 68 69 Torres 72 75 78 74 71 73 77 76

Porto Alegre 500 30° 82 83 79 80 81 84 92 85 87 88 89 91 90 94 93 103 86 95 31° 98 96 104 97 Lagoa dos 105 109 106 107 116 99 108 111 100 Patos 113 112 115 117 110 114 101 119 100 118 32° Rio Grande 120 122 121

Lagoa 50 124 123 126 20 m Mirin 125 129 128 127 130 135 131 33° 134 141 132 140 136 133 137 142 138 144143 145 139 Chui 148 147 149 152 146 34° 150 151 157 50 153 162 160 156 155 158 154 159 161 167 163 164 165 166 35° 168 169

54° 53° 52° 51° 50° 49° 48° 47° 46° 45° 44° 43° Figura 1. Área de estudo indicando batimetria e posição das 169 estações com ocorrência de corais azooxantelados utilizadas no presente estudo. Figure 1. Study area indicating bathymetry and position of the 169 stations with occurrence of azooxanthellate corals used in the present study.

Resultados e Madrepora oculata, conhecidas como importantes reservatórios e bioatratores naturais da biota marinha profunda, apresentando grande Desde as fases iniciais da atuação das pescarias demersais valor como habitat, área de alimentação, procriação e refúgio para desenvolvidas pela frota industrial estrangeira, foi evidenciada a inúmeras espécies, incluindo peixes, crustáceos, moluscos e outros grande quantidade e diversidade de corais (Scleractinia, Octocorallia (Mortensen et al. 2001). e Antipatharia) que eram, e são capturadas por estes petrechos (ar- Dentre as pescarias atuantes no sul do Brasil, destaca-se o arrasto rasto de profundidade, emalhe de fundo, covos e espinhel de fundo) de profundidade, o qual é reconhecido mundialmente como sendo como bycatch. o método de pesca mais destrutivo, devido, principalmente, a não Segundo Kitahara (2006), estudos sistemáticos deste bycatch seletividade de seu petrecho (Gianni 2004). A comparação entre procedente de águas sul-brasileiras e campanhas científi cas na mesma os principais locais de atuação desta frota perante os ambientes área, detectaram grandes concentrações de Scleractinia, especialmente coralíneos do sul do Brasil, demonstra que as espécies-alvo desta a ocorrência das colônias de Lophelia pertusa, Solenosmilia variabilis pescaria estão intimamente relacionadas aos recifes de profundidade, http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn00409022009 http://www.biotaneotropica.org.br 38 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Kitahara, M.V.

Tabela 1. Lista das estações utilizadas no presente estudo, indicando número (#), posição geográfi ca (lat e long), profundidade (m) e referência para cada estação: 1) Laborel (1967); 2) Tommasi (1970); 3) Leite & Tommasi (1976); 4) Cairns (1977); 5) Cairns (1979); 6) Cairns (1982); 7) Pires (1997); 8) Cairns (2000); 9) Sumida et al. (2004); 10) Pires et al. (2004); 11) Bastos (2004); 12) Kitahara (2007). Table 1. List of 169 stations used in the present study, indicating station number (#), geographic position (lat and long), depth (m), and reference: 1) Laborel (1967); 2) Tommasi (1970); 3) Leite & Tommasi (1976); 4) Cairns (1977); 5) Cairns (1979); 6) Cairns (1982); 7) Pires (1997); 8) Cairns (2000); 9) Sumida et al. (2004); 10) Pires et al. (2004); 11) Bastos (2004); 12) Kitahara (2007). # Lat (S) Long (W) Prof (m) Ref # Lat (S) Long (W) Prof (m) Ref 1 24° 2 44° 13 133 2 48 26° 1,26 46° 25,26 150 10 2 24° 8 45° 52 147 10 49 26° 7,2 45° 59,38 558 10 3 24° 9 43° 59 160 5 50 26° 7,2 45° 37,14 558 11 4 24° 13,2 44° 24,8 180 8 51 26° 10,88 45° 42,9 650 12 5 24° 14 44° 32 134 8 52 26° 15,14 46° 54,35 700 9 6 24° 15 44° 0 180 2 53 26° 17,51 46° 41,23 153 10 7 24° 16 43° 55 220 5 54 26° 27,75 44° 30 165 10 8 24° 17 43° 50 300 5 55 26° 41 46° 28 430 10 9 24° 17 42° 49 1227 5 56 26° 55,42 46° 59,83 766 11 10 24° 18 44° 36 133 10 57 27° 16 46° 58 470 5 11 24° 20 44° 40 130 5 58 27° 21 47° 25,2 530 11 12 24° 21 43° 47 505 10 59 27° 33 47° 33 120 11 13 24° 21 44° 10 258 10 60 27° 34 47° 1 1000 5 14 24° 22,3 44° 18 240 8 61 27° 35,18 47° 10,72 400 5 15 24° 23,03 44° 18 240 7 62 27° 38 47° 13 250 11 16 24° 25 44° 16,05 320 7 63 27° 51 47° 31 144 5 17 24° 28 43° 43 800 5 64 28° 43,24 47° 50,24 150 12 18 24° 30 44° 54 125 2 65 28° 46 48° 1 145 12 19 24° 31,08 44° 54 122 3 66 28° 50 47° 34 450 3 20 24° 31 44° 28 240 10 67 28° 56,36 47° 47,94 274 12 21 24° 32,91 44° 27,46 260 7 68 29° 11 47° 55 420 11 22 24° 35,04 44° 33,03 184 10 69 29° 12 47° 54 137 12 23 24° 35,05 44° 12 600 7 70 29° 14 48° 2 250 12 24 24° 41 44° 51 137 7 71 29° 17,78 47° 51,46 460 12 25 24° 41,01 44° 18,05 510 10 72 29° 18,48 48° 30,9 125 12 26 24° 42,05 44° 30 320 7 73 29° 18,59 47° 58,06 377 12 27 24° 43 43° 44 1500 7 74 29° 19 48° 13 175 12 28 24° 46 45° 11 99 5 75 29° 19,87 48° 55 75 12 29 24° 49 44° 32 550 10 76 29° 20,6 48° 0,93 300 12 30 24° 50 44° 45 153 5 77 29° 20,71 48° 3,86 240 12 31 24° 53 44° 38 250 10 78 29° 20 48° 57 78 12 32 24° 54 44° 26 1000 5 79 30° 3,49 47° 54,15 425 2 33 24° 54,4 44° 26 1000 5 80 30° 3 47° 44 800 12 34 25° 6 43° 44 2040 1 81 30° 7 48° 21 200 6 35 25° 11 44° 56,6 168 4 82 30° 7,72 48° 35,14 150 12 36 25° 15 44° 0 180 10 83 30° 15 49° 0 140 12 37 25° 15 44° 53 258 5 84 30° 23 48° 37 195 3 38 25° 18 44° 45 440 10 85 30° 41 49° 1 180 3 39 25° 19 44° 53 808 5 86 30° 42 48° 54 299 12 40 25° 24 44° 54 500 10 87 30° 45,08 50° 14,06 53 12 41 25° 37 45° 14 380 5 88 30° 45 49° 5 176 12 42 25° 42 45° 12 282 10 89 30° 50,26 50° 26 25 3 43 25° 44 45° 10 511 10 90 30° 50 49° 13 183 12 44 25° 48,6 45° 44,5 184 10 91 30° 54 49° 23 187 3 45 25° 53,58 45° 42,13 256 10 92 30° 57,09 50° 10,06 - 3 46 25° 55,54 45° 37,79 318 10 93 30° 59 49° 51 130 12 47 25° 57,39 45° 34,25 417 12 94 31° 0,984 49° 21 310 5

http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn00409022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 39

Os Scleractinia e a pesca demersal no sul do Brasil

Tabela 1. Continuação... # Lat (S) Long (W) Prof (m) Ref # Lat (S) Long (W) Prof (m) Ref 95 31° 1,784 49° 22 300 12 133 33° 1,67 50° 29,2 150 12 96 31° 2,138 49° 22 310 12 134 33° 1 50° 28 108 12 97 31° 3,033 49° 24 310 12 135 33° 3 51° 57 40 12 98 31° 3,11 50° 29,21 46 12 136 33° 12,43 50° 32,22 200 12 99 31° 3 49° 24 300 12 137 33° 16,59 50° 27,7 400 12 100 31° 3,02 49° 23,51 310 12 138 33° 17 50° 30 300 12 101 31° 5 49° 27 200 12 139 33° 19,58 50° 25,73 500 12 102 31° 5 49° 33 200 12 140 33° 20 52° 11 40 12 103 31° 5,27 49° 42,81 150 12 141 33° 20 52° 11 40 12 104 31° 5,5 49° 24,44 400 12 142 33° 29 50° 44 207 12 105 31° 7 50° 21 80 12 143 33° 37 50° 50 223 3 106 31° 6 49° 20 208 12 144 33° 37 51° 7 128 12 107 31° 14 50° 28 79 3 145 33° 40 51° 46 78 3 108 31° 14,79 50° 23,34 95 12 146 33° 41 51° 6 220 8 109 31° 15 49° 35 420 12 147 33° 42 51° 0 200 12 110 31° 15,22 50° 13,18 120 12 148 33° 45,45 51° 12 300 5 111 31° 17 49° 42 120 12 149 33° 47,92 51° 21,03 160 12 112 31° 17,71 49° 50,91 128 12 150 34° 2,00 51° 30,00 158 12 113 31° 17,75 49° 48,81 350 12 151 34° 7,73 51° 33,49 437 3 114 31° 18,02 49° 55,32 125 12 152 34° 13,37 51° 32,65 707 12 115 31° 20 49° 41 296 12 153 34° 13,80 51° 31,77 771 12 116 31° 23,55 49° 46,45 230 12 154 34° 17,40 51° 38,40 484 12 117 31° 37 50° 59 40 12 155 34° 19,46 51° 34,34 822 11 118 32° 0 50° 0 500 12 156 34° 19,00 51° 42,00 196 12 119 32° 0 50° 5 179 6 120 32° 9 50° 6 400 3 157 34° 22,63 51° 40,05 701 3 121 32° 14,01 50° 10,56 300 12 158 34° 23,02 44° 24,08 180 12 122 32° 14,1 50° 10,05 190 12 159 34° 25,00 51° 19,00 166 7 123 32° 23,03 50° 12,63 170 12 160 34° 25,00 51° 25,00 1140 3 124 32° 24,55 50° 14,85 200 12 161 34° 27,00 51° 49,00 220 3 125 32° 27 50° 15 400 12 162 34° 28,00 51° 50,00 220 12 126 32° 34 50° 21 170 12 163 34° 28,00 51° 51,00 165 12 127 32° 34 50° 21 165 12 164 34° 29,00 51° 50,00 320 12 128 32° 37 50° 20 380 12 165 34° 30,00 51° 53,00 316 12 129 32° 40 51° 36 46 12 166 34° 35,00 51° 56,00 338 12 130 32° 41 50° 21 375 3 167 34° 35,00 54° 2,00 15 3 131 32° 50 50° 0 1050 12 168 34° 36,00 51° 59,16 706 8 132 32° 52 50° 24 450 12 169 34° 40,05 51° 56,02 600 11

sendo constatados impactos diretos causados por esta arte de pesca arrendadas em águas sul-brasileiras (direcionadas principalmente aos (Figura 2). peixes: Lophius gastrophisus (Miranda-Ribeiro 1915), Urophicys Embora consideradas mais seletivas que o arrasto, as demais brasiliensis Kaup, 1858 e Genipterus brasiliensis Regan, 1903; e tecnologias de pesca demersais atuantes no sul do Brasil (emalhe de crustáceos: Chaceon ramosae Manning, Tavares & Albuquerque 1989 fundo, espinhel de fundo e covos) também possuem esforço de pesca e Chaceon sp.), demonstram que atividades pesqueiras tem sido rea- diretamente relacionadas aos ambientes coralíneos de profundidade. lizadas sobre e/ou no entorno das comunidades coralíneas (Figura 2), Como parte dos relatos referentes a estas pescarias de petrecho não o que corrobora o estudo de Husebo et al. (2002), os quais apontam móvel, foi descrito que em grande parte dos lances, os respectivos que importantes espécies de peixes demersais são mais abundantes petrechos são lançados no momento em que os equipamentos de em locais próximos aos corais de profundidade do que em áreas leitura de fundo sinalizam grandes concentrações coralíneas. Uma sem a presença desta fauna. Devido à falta de dados sobre a captura vez lançados, estes petrechos normalmente se “enroscam” nos corais, incidental de corais, é impossível mensurar o tamanho do impacto arrancando grandes quantidades dos mesmos (Figura 3). já gerado por estas pescarias, entretanto, relatos de observadores de Relatos de observadores de bordo, registros fotográfi cos, coleta de bordo descrevem centenas de quilos de corais capturados em apenas espécimes e comparações das áreas mais utilizadas pelas embarcações um lance (Figuras 3a,b). http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn00409022009 http://www.biotaneotropica.org.br 40 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Kitahara, M.V.

24 24 a b 25 25 América América 26 do Sul 26 do Sul

27 27 Florianópolis Florianópolis 28 28

29 29

30 30

31 31

32 Rio Grande 32 Rio Grande

33 33

34 34

35 35

36 36 Principal área de atuação dos covos Principal área de atuação do arrasto de fundo 37 37 200 Distribuição dos corais de profundidade 200 Distribuição dos corais de profundidade 38 1000 2000 4000 38 1000 2000 4000

55 54 53 52 51 50 49 48 47 46 45 44 43 55 54 53 52 51 50 49 48 47 46 45 44 43

24 24 c d 25 25 América América 26 do Sul 26 do Sul

27 27 Florianópolis Florianópolis 28 28

29 29

30 30

31 31

32 Rio Grande 32 Rio Grande

33 33

34 34

35 35

36 36 Principal área de atuação do espinhel de fundo Principal área de atuação do emalhe de fundo Área de maior esforço dos espinheleiros 37 37 200 Distribuição dos corais de profundidade 200 Distribuição dos corais de profundidade 38 1000 2000 4000 38 1000 2000 4000

55 54 53 52 51 50 49 48 47 46 45 44 43 55 54 53 52 51 50 49 48 47 46 45 44 43 Figura 2. Principais áreas de atuação das pescarias demersais; a) covos, b) arrasto de fundo, c) emalhe de fundo e d) espinhel de fundo; sobreposto à distribuição dos corais de profundidade em águas sul-brasileiras. Figure 2. Map covering the main regions used by demersal fi sheries; a) trap, b) trawl, c) bottom-gillnet, and d) bottom long-line, overlapped with the distribu- tion of southern Brazilian deep-sea corals.

Discussão o Chuí (Rio Grande do Sul, 34° S). As condições ambientais das O Brasil possui cerca de 8.500 km de linha de costa, totalizando águas marinhas sob jurisdição nacional são típicas de regiões tropi- uma área de aproximadamente 3,5 milhões de km2 de Zona Econômica cais ao norte e, subtropicais ao sul, ou seja, dominadas por águas de Exclusiva (ZEE), a qual se estende a uma distância de 200 milhas temperatura e salinidade elevadas, além de baixas concentrações de náuticas da linha de costa, desde o Cabo Orange (Amapá, 5° N) até nutrientes (Profrota, 2003). Neste contexto, Dias-Neto & Mesquita http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn00409022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 41

Os Scleractinia e a pesca demersal no sul do Brasil

a b

c d

Figura 3. Captura incidental de corais em águas sul-brasileiras: a) emalhe de fundo (foto: Sufolck chieftain, Jackson Z. Krauspenhar / PROA / UNIVALI / SEAP); b) arrasteiro arrendado (foto: Leandro Dessoy / PROA / UNIVALI / SEAP); c) arrasteiro arrendado (foto: Insung 207, Anderson R. Vôos / PROA / UNIVALI / SEAP); e d) covos (foto: Eder Sands, Guilherme S. Soares / PROA / UNIVALI / SEAP). Figure 3. Bycacth of corals in southern Brazilian waters: a) bottom-gilnet (FV Sufolck chieftain, photo: Jackson Z. Krauspenhar / PROA / UNIVALI / SEAP); b) bottom-trawl (photo: Leandro Dessoy / PROA / UNIVALI / SEAP); c) bottom-trawl (FV Insung 207, photo: Anderson R. Vôos / PROA / UNIVALI / SEAP); and d) trap (FV Eder Sands, photo: Guilherme S. Soares / PROA / UNIVALI / SEAP).

(1988) sugerem que a região sul do Brasil pode ser considerada pesqueira nacional não possui tecnologia para atuar, devido princi- importante do ponto de vista de produtividade pesqueira, principal- palmente a elevada profundidade. Tais fatores possibilitaram que mente de espécies demersais de profundidade. Segundo Haimovici embarcações de inúmeros países (Espanha, Coréia, Japão, Inglaterra et al. (2007), a densidade média da biomassa arrastável, derivada das e Portugal) obtivessem licenças para atuar dentro da ZEE brasileira, estimativas nas diferentes regiões e faixas de profundidade da costa capturando espécies de elevado valor econômico, principalmente brasileira, aponta a região sul do Brasil como a de maior densidade, no mercado externo. Desta maneira, observou-se, principalmente na com expectativas de biomassa máxima ultrapassando 1,2 milhões última década, a presença de todos os tipos de pescarias demersais de toneladas. trabalhando dentro de áreas ainda não estudadas da ZEE nacional. O acesso aos recursos pesqueiros pode ser considerado como uma Entretanto, mais recentemente, devido a redução de mais de 60% no das variáveis fundamentais para uma gestão adequada. Entretanto, no estoque de Lophius gastrophysus devido a sobrepesca (Perez et al. Brasil, antes de 1988 e mesmo na atualidade, a fragilidade do Estado, 2002b, Rossi-Wongtschowski et al. 2004), muitas das embarcações e principalmente a utilização dos recursos marinhos sem um prévio estrangeiras que atuavam sobre esta espécie deixaram o país. diagnóstico da potencialidade dos estoques, associado a destruição Mundialmente considerada como a arte de pesca mais impactante de inúmeros habitats, tem possibilitado que o sistema de licenças aos mais diversos ambientes marinhos (Tudela 2004, Guecue 2001, praticado leve ao uso de muitos recursos pesqueiros para uma situação Schratzberger & Jennings 2002, Reed 2002, Duplisea et al. 2002), e insustentável (Neto & Marrul-Filho, 2003). Outro importante fator com comprovado impacto sobre comunidades coralíneas em diversas a ser destacado, são os esforços governamentais com a intenção do regiões do mundo (Koslow et al. 2001, Hall-Spencer et al. 2002, Fosså incremento das taxas de captura de pescado em áreas onde a frota et al. 2002), o arrasto de profundidade realizado em águas brasileiras http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn00409022009 http://www.biotaneotropica.org.br 42 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Kitahara, M.V. por embarcações estrangeiras apresentou elevada captura de corais, ao professor Jules M. R. Soto (UNIVALI) pelo incentivo na fase embora as demais pescarias demersais que atuaram e/ou estão atuando de coleta de dados e disponibilização das dependências e coleção no sul do Brasil, também agridam estes ambientes. do Museu Oceanográfi co do Vale do Itajaí, ao Dr. Michael Maia Cabe destacar que a maior preocupação perante a utilização de Mincarone (UNIVALI) e professor Dr. Manuel Haimovici (FURG) arrasto de fundo não é tema recente nas discussões entre comuni- pela revisão do manuscrito, e ao professor Dr. Norberto Olmiro Horn dade científi ca, sociedade civil e governo federal. Conforme nota Filho (UFSC) e professor Dr. Ricardo Roberto Capítoli (FURG) pelas da Secretaria Especial de Aqüicultura e Pesca (SEAP), “a pesca de discussões relacionadas ao tema, e principalmente pelas orientações. arrasto de fundo na região constituída pelos fundos marinhos e o Finalizo agradecendo à CAPES pela concessão da bolsa de doutorado subsolo do mar, contraria os princípios conservacionistas ditados pela pleno no exterior. Convenção das Nações Unidas sobre o Direito do Mar (CNUDM), e os princípios e normas internacionais para a aplicação de práticas Referências Bibliográficas responsáveis estabelecidas no Código de Conduta para a Pesca ABDALLAH, P.R. & CASTELLO, J.P. 2003. O momento de repensar a Responsável” (FAO 1995). Esta arte é considerada pouco seletiva, economia pesqueira no Brasil. Disponível em: . (último acesso em 22/02/2009). podendo prejudicar desta maneira toda a comunidade bentônica. BASTOS, M.S. 2004. Invertebrados bentônicos capturados pela frota pesqueira Esta característica somada ao alto índice de rejeito desta pescaria arrendada no sudeste e sul do Brasil. Trabalho de conclusão de curso, e ao potencial impacto negativo que esta pode vir a causar sobre o Universidade do Vale do Itajaí, Santa Catarina. leito marinho, torna esta modalidade de pesca incompatível com as CAIRNS, S.D. 1977. A revision on the recent species of Balanophyllia diretrizes estabelecidas pelos artigos 7° e 8° do Código de Conduta (Anthozoa, Scleractinia) in the western Atlantic, with descriptions of para a Pesca Responsável que trata da seletividade das artes de pesca four new species. P. biol. soc. wash. 90(1):132-148. visando o uso sustentável, a conservação e o manejo da biodiversidade CAIRNS, S.D. 1979. The deep-water Scleractinia of the Caribbean and dos oceanos, através de artes, métodos e práticas o mais seletivas adjacent waters. 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The deep-water presente trabalho, conclui-se que os bancos de corais de profundidade coral Lophelia pertusa in Norwegian waters: distribution and fi shery sul-brasileiros estão severamente ameaçados, sendo fundamental a impacts. Hydrobiol. 471:1-12. proibição da utilização destas áreas como locais de pesca. É impor- GIANNI, M. 2004. High seas bottom trawl fi sheries and their impacts on the tante ressaltar que as áreas de ocorrência de corais são muito maiores biodiversity of vulnerable deep-sea ecosystems: options for international do que os pontos de coleta apresentados neste trabalho. É também action. IUCN, Gland, Switzerland. provável que a industria da pesca explore outras áreas ainda não GRASSLE, J.F. & MACIOLEK, N.J. 1992. Deep-sea species richness: investigadas, e que o impacto sobre os corais seja, portanto, maior regional and local diversity estimates from quantitative bottom samples. do que o aqui reportado. Desta maneira, visando a proteção das co- Amer. 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Densidades, de bordo constatarem novas ocorrências de corais, visto que novas biomassas e potencial pesqueiro de recursos demersais de fundos áreas de pesca em águas mais profundas, já apresentam relatos de arrastáveis da plataforma continental do Brasil. In A porspecção pesqueira grandes concentrações destes cnidários. e abundância de estoques marinhos no Brasil nas décadas de 1960 a 1990: levantamento de dados e avaliação crítica (M. Haimovici, ed.). Ministério Agradecimentos do Meio Ambiente; Secretaria de Mudanças Climáticas e Qualidade Ambiental, Brasília. p. 185-195. Programa Revizee: Levantamento de Gostaria de expressar meus sinceros agradecimentos aos oceanó- dados pretéritos. grafos Fabiano Duarte Rosa (SEAP) e Fábio Lopes (UNIVALI), aos HAIMOVICI, M., CASTELLO, J.P. & VOOREN, C.M. 1998. Pescarias. In Os observadores de bordo Anderson Vôos, Carlos Magno Lima e Silva, ecossistemas costeiro e marinho do extremo sul do Brasil (U. Seeliger, C. Jackson Z. Krauspenhar, Leandro Dessoy, Guilherme Soares, e aos Oderbretch & J.P. Castello, eds.). Ecoscientia, Rio Grande, p. 205-219. demais integrantes do Programa de Observadores de Bordo (PROA). HALL-SPENCER, J., ALLAIN, V. & FOSSA, J.H. 2002. Trawling damage Estendo os agradecimentos ao professor Roberto Warlich (UNIVALI) to Northeast Atlantic ancient coral reefs. Proc. R. Soc. Lond. B. pela disponibilização das fotografi as utilizadas no presente trabalho, 269:507-511. http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn00409022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 43

Os Scleractinia e a pesca demersal no sul do Brasil

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http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn00409022009 http://www.biotaneotropica.org.br

Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Body size and extinction risk in Brazilian carnivores

German Forero-Medina1,2,3, Marcus Vinícius Vieira1, Carlos Eduardo de Viveiros Grelle1 & Paulo Jose Almeida1

¹Laboratório de Vertebrados, Departamento de Ecologia, Universidade Federal do Rio de Janeiro – UFRJ, CP 68020, CEP 21941-590, Rio de Janeiro, RJ, Brazil 2Present address: Nicholas School of the Environment, Duke University, Durham, NC, 27708, USA 3Author for correspondence: German Forero-Medina, e-mail: [email protected]

FORERO-MEDINA, G., VIEIRA, M.V., GRELLE, C.E.V. & ALMEIDA, P.J. Body size and extinction risk in Brazilian carnivores. Biota Neotrop., 9(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/ abstract?article+bn00509022009.

Abstract: Because extinctions are not random across taxa, it is important for conservation biologists to identify the traits that make some species more vulnerable. Factors associated with vulnerability include small geographical ranges, low densities, high trophic level, “slow” life histories, body size, and tolerance to altered habitats. In this study we examined the relationship of body size, reproductive output, longevity, and extinction risk for carnivores occurring in Brazil. We used generalized linear models analyses on phylogenetically independent contrasts to test the effect of body size alone, and the combined effect of body size, litter size and longevity on extinction risk. Body size appeared in the two best models according to the selection criteria (AIC), and it was the most plausible bionomic variable associated with extinction risk. Litter size and longevity, bionomic traits previously associated with threat risk of Brazilian carnivores, were implausible. The higher extinction risk for larger species could result from body size infl uencing vulnerability to different human activities, such as killing, habitat destruction and fragmentation, and the small size of natural reserves. Keywords: carnivores, independent contrasts, longevity, reproductive output, South America, vulnerability to extinction.

FORERO-MEDINA, G., VIEIRA, M.V., GRELLE, C.E.V. & ALMEIDA, P.J. Tamaño corporal como factor de amenaza en carnívoros brasileros. Biota Neotrop., 9(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/es/ abstract?article+bn00509022009.

Resumen: Debido a que las extinciones no son aleatorias a través de los diferentes taxa, es importante para los biólogos de la conservación identifi car las características que hacen a algunas especies más vulnerables. Los factores asociados con la vulnerabilidad incluyen distribuciones geográfi cas pequeñas, densidades poblacionales bajas, niveles trófi cos altos, historias de vida “lentas”, tamaño del cuerpo, y tolerancia a habitats alterados. En este estudio examinamos la relación del tamaño corporal, el potencial reproductivo y la longevidad con el riesgo de extinción para los carnívoros brasileros. Realizamos análisis de modelos lineares generalizados con contrastes fi logenéticamente independientes para probar el efecto del tamaño corporal solo, y el efecto combinado del tamaño corporal, el tamaño de la camada y la longevidad sobre el riesgo de extinción. El tamaño del cuerpo apareció en los dos mejores modelos de acuerdo con el criterio de selección (AIC) y es la variable bionómica más plausible afectando el riesgo de extinción. El tamaño de la prole y longevidad, otras variables bionómicas que han presentado tal efecto en otros estudios, fueron implausibles. La mayor probabilidad de amenaza para las especies grandes puede deberse a que el tamaño del cuerpo afecta la vulnerabilidad a diferentes actividades humanas como la caza, la destrucción y fragmentación del hábitat, y al tamaño reducido de la mayoría de áreas protegidas. Palabras clave: carnívoros, contrastes filogenéticos, longevidad, potencial reproductivo, Suramérica, vulnerabilidad a la extinción.

http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?article+bn00509022009 http://www.biotaneotropica.org.br 46 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Forero-Medina, G. et al.

Introduction extinction risk, such as litter size and longevity. We also discuss the possible infl uence of other biological and anthropogenic factors on Conservation biologists deal with issues such as which popula- the extinction risk of Brazilian carnivores. tions or species are most vulnerable to extinction, which could be affected by different management plans, and ultimately the process Materials and Methods that committed species with extinction (Reynolds 2003). Because it is almost impossible to study populations of every living species, it We compiled the list of Brazilian carnivores from Fonseca et al. is of great importance to understand the biology of vulnerability, in (1996), and we determined the vulnerability of each species based on order to predict which species could be more vulnerable to extinction the Lista da Fauna Brasileira Ameaçada de Extinção (Machado et al. (Reynolds 2003). Extinctions are not random across taxa (McKinney 2005) (Table 1). This is a reliable list of threatened species in Brazil 1997, Purvis et al. 2000a, Johnson et al. 2002), hence increasing because it uses the same criteria and levels of threat as the IUCN, and interest has been drawn to identify traits that make species more benefi ts from scientifi c knowledge generated by Brazilian researchers vulnerable. A range of factors were associated with vulnerability to such as unpublished theses, dissertations, reports, papers published extinction: small geographical ranges and low densities (Grelle et al. in local journals, and personal fi eld experience (Costa et al. 2005). 1999, Purvis et al. 2000b), high trophic level (Crooks & Soulé 1999, Because all the threatened carnivore species belonged to the same Davies et al. 2000), relatively “slow” life histories such as small litter category (Vulnerable), we assigned each of the species occurring in size and long gestation (Brown 1995, Purvis et al. 2000b), complex Brazil to one of two levels of extinction risk, threatened (1) or not social structures (Courchamp et al. 1999), tolerance to modifi ed threatened (0). This scale of extinction risk is ranked, not categorical, habitats or matrix in a landscape (Laurance 1991, Castro & Fernandez as similarly used by Cardillo & Bromham (2001), Cardillo (2003), 2004), and body size (McKinney 1997, Cardillo & Bromham 2001, and Purvis et al. (2000a,b). Mean body mass (both males and fe- Johnson et al. 2002, Grelle et al. 2006). males) was used as a descriptive variable of body size, and data for Hypotheses associating those traits to vulnerability to extinction all species was compiled from Fonseca et al. (1996). We compiled are widespread in early and recent scientifi c literature (see McKinney litter size data from Eisenberg (1989), Redford & Eisenberg (1992), 1997 and references therein) but some of them appear to apply only Nowak (1991) and Fonseca et al. (1994). We used arithmetic means for some groups or scales of study (Cardillo & Bromham 2001, Purvis et al. 2000b). Statistical tests of differences in extinction proneness Table 1. Mean body size (here expressed as body mass), litter size, longevity across scales or taxa are not simple because of incomplete information and threat level for Brazilian carnivores. on the biology and conservation status of many species, - especially Tabla 1. Tamaño del cuerpo (expresado como peso), tamaño de la camada, in the tropics - and because of the interrelationship among variables longevidad y nivel de amenaza para los carnívoros brasileros. (McKinney 1997, Purvis et al. 2000b). Another important fact that must Species Body Litter Longevity Threat be considered is that taxa are not statistically independent data points size (g) size (years) Level* because they share common ancestors (Felsenstein 1985, Harvey & Atelocynus microtis 7750 3.6 12 0 Pagel 1991), hence comparative methods and multivariate tests are necessary (McKinney 1997, Purvis et al. 2000b, Cardillo 2003). Chrysocyon brachyurus 22000 2.47 16.8 1 The direct relation of body size to extinction risk has been contro- Conepatus chinga 1750 3.5 10 0 versial. Although some studies have found a strong relation (McKinney Conepatus semistriatus 2400 4.5 10 0 1997, Johnson et al. 2002, Cardillo & Bromham 2001, Grelle et al. Cerdocyon thous 6500 4.5 12.7 0 2006), others have argued that these relations are not direct, and that Eira barbara 4850 2 22.3 0 they link body size to extinction risk via correlation with other demo- Galictis cuja 1580 3 10.2 0 graphic variables (Henle et al. 2004). Besides, the ambiguous results of the relation could result from the association of body size with variables Galictis vittata 1750 2 12.5 0 that have opposed correlations to extinction risk, such as population Herpailurus yaguarondi 5000 2 18.6 0 abundance and population fl uctuation (Henle et al. 2004). Recent stud- Lontra longicaudis 5800 2.5 27 0 ies have shown that at least for mammals, on a broad scale body size Leopardus pardalis 10000 3 28.2 1 relates to extinction proneness, and that bigger species are affected by Leopardus tigrinus 2250 3 21.9 1 both intrinsic and environmental factors (Cardillo et al. 2005). Leopardus wiedii 3220 1.5 24 1 In this study we examine the relationship of body size (meas- ured as body mass), reproductive output, longevity and extinction Mustela africana 220 - - 0 risk for carnivores that occur in Brazil. Carnivores have the third Nasua nasua 5100 3 23.7 0 highest number of threatened species in Brazil, only after primates Oncifelis colocolo 2950 2 19.6 1 and rodents (Grelle et al. 2006). Their main threat is the destruction Leopardus geoffroyi 3590 3 23 0 or disturbance of natural habitats in the Atlantic Forest, the bush Pteronura brasiliensis 29000 3 17.3 1 savanna of central Brazil (Cerrado), and the semiarid thorn scrub of Procyon cancrivorus 5400 3 19 0 the northeast ( Caatinga) (Machado et al. 2005). Other threats include hunting and road killings (Machado et al. 2005). Grelle (2006) studied Puma concolor 74500 2 23.8 1 biological traits associated with extinction risk in Brazilian mam- Potos fl avus 2600 1 38.4 0 mals and observed a strong effect of body size on vulnerability, but Pseudalopex gymnocercus 4400 4 13.7 0 phylogenetic comparative methods were not used. Non-phylogenetic Panthera onca 94500 2.5 28 1 analyses infl ate degrees of freedom for statistical tests, frequently Pseudalopex vetulus 4000 3 12.6 0 detecting associations that disappear when statistical independence Speothos venaticus 6000 3.8 14.1 1 is controlled for (Purvis et al. 2000b). Here we use a comparative method to test the relationship between body size and vulnerability, *1: threatened; 0: not threatened. including other life history attributes commonly associated with *1: amenazado; 0: no amenazado. http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?article+bn00509022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 47

Extinction risk in Brazilian carnivores when many estimates were obtained for the same species. Maximum zero, and all models should be forced through the origin (Harvey & longevity data was compiled from AnAge online database (http:// Pagel 1991). PICs are also standardized for divergence time since genomics.senescence.info/species/). cladogenesis because of the gradual mode of evolution assumed by the The effect of body size, litter size, and longevity on extinction method (Felsenstein 1985). Appropriate standardization of PICs was risk was translated in eight linear models differing in the number of checked plotting the absolute value of each PICs versus its measure of independent variables: one null model with no effect of the independ- divergence time (Garland et al. 1992). Although the index of extinc- ent variables, three with a single independent variable, three with tion risk (threat level) itself does not evolve along phylogenies, it is two independent variables, and one with three independent variables closely associated with biological variables that do, making it neces- (Table 2). However, original variables had to be log-transformed to re- sary to use analyses that control for phylogeny to ensure statistical duce the dominant infl uence of large species, and further transformed independence of data points (Purvis et al. 2005). The phylogeny for in phylogenetically independent contrasts, PIC, which control for Brazilian carnivores (Figure 1) was based on the complete phylogeny non-independence that arises when species are part of a hierarchically of the extant Carnivora by Bininda-Emonds et al. (1999), and contrasts structured phylogeny (Felsenstein 1985). PICs have expected mean were calculated using COMPARE 4.6b (Martins 2004). Some of the value of “0” (zero), hence the expected value of the intercept is also IUCN criteria include variables that can be correlated with the traits

Table 2. Model selection statistics for the eight linear models relating phylogenetically independent contrasts (PICs) of life history variables on extinction risk. Δ AICc = Akaike Information Criteria corrected for small samples, K = number of parameters, i = difference between AICc of a model and the model of lowest

AICc (best fi t model), wi = weight of evidence favoring a model. Parameter estimates are shown only for the three models selected as plausible models. Tabla 2. Resultados de la selección de modelos para los ocho modelos lineares relacionando los contrastes fi logenéticamente independientes de características Δ de historia de vida con el riesgo a la extinción. AICc = Criterio de Información Akaike para muestras pequeñas, K = numero de parámetros, i = diferencia entre el AICc del modelo y el modelo con el menor AICc, wi = peso favoreciendo un modelo. Los parámetros estimados son mostrados solamente para los tres modelos seleccionados como plausibles. Δ Model Independent Variables (PICs) K AICc i wi Parameter estimates Body mass Litter size 1 Body mass 3 –16.921 0.000 0.305 0.150 - 2 Body mass + litter size 4 –16.681 0.240 0.271 0.225 –0.278 3 Constant = 0 only 2 –15.257 1.664 0.133 - - 4 Body mass + longevity 4 –14.565 2.356 0.094 - - 5 Body mass + litter size + longevity 5 –14.330 2.591 0.084 - - 6 Longevity 3 –13.555 3.366 0.057 - - 7 Litter size 3 –12.868 4.053 0.040 - - 8 Litter size + longevity 4 –11.000 5.921 0.016 - -

C. semistriatus C. chinga P. brasiliensis L. longicaudis M. africana E. barbara G. cuja G. vittata P. flavus N. nasua P. cancrivorus A. microtis C. thous C. brachyurus S. venaticus P. gymnocercus P. vetulus P. concolor H. yaguaroundi P. onca L. pardalis L. wiedii O. colocolo L. geoffroyi L. tigrinus Figure 1. Phylogeny of Brazilian carnivores based on the complete phylogeny of the extant Carnivora by Bininda-Emonds et al. (1999). Figura 1. Filogenia de los carnívoros brasileros basada en la fi logenia completa de los carnívoros realizada por Bininda-Emonds et al. (1999). http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?article+bn00509022009 http://www.biotaneotropica.org.br 48 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Forero-Medina, G. et al. to be analyzed, generating circularity (Purvis et al. 2000b). However, results from the fact that L. geoffroyi (d’Orbigny and Gervais 1844) is this was not a problem because all threatened species in this study not considered threatened while L. tigrinus (Schreber 1775), its sister were listed under criteria A3 and A4 (recent or projected decline in taxon in the phylogeny, with similar weight is. However, although L. population), which are based only on population estimates, hence geoffroyi is not considered threatened, there is a declining trend in unrelated to the traits considered here in. Analyses were conducted its populations due to degradation of its habitat and prey base, and it including all carnivore species except Mustela africana (Desmarest may classify as vulnerable if these trends continue or more informa- 1818), for which the studied traits are unknown. tion on its status and range were available (IUCN 2006). Were this The plausibility of the eight linear models considering the data species considered as vulnerable (as it might be) the independent was compared with the Akaike Information Criteria corrected for contrast would yield a higher value, thus increasing the plausibility small samples – AICc – and derived statistics (Burnham & Anderson of the relationship with body size. 2002). The smaller the value of AICc, the less information a model Purvis et al. (2000b) conducted phylogenetic analysis for contem- loses relative to an incommensurable reality (Burnham & Anderson porary carnivores and found that body size was not correlated with 2002). However, the value of AICc is relative to the other models in extinction risk when other variables were controlled, and that small the set, hence the fi rst derived statistic was the AICc difference, Δ , i geographic range, “slow” life history, population density, and trophic the difference between a given model and the most likely model of level were the best predictor variables. For Brazilian carnivores, the the set. Models with Δ > 4 are considered to have “considerably less i opposite trend was observed, in agreement with previous studies empirical support from the data” than models with Δ < 4 (Burnham & i which have found this correlation for Brazilian and Australian species Anderson 2002: 70-71). The second statistic was the Akaike weight, (Cardillo & Bromham 2001, Grelle et al. 2006). w , which estimates the relative likelihood of a model given the data i Other traits usually correlated with body size do not show an and the set of models analyzed, namely, the weight of evidence in effect on extinction risk for Brazilian carnivores. Litter size, our favor of a model (Burnham & Anderson 2002: 75). The values of wi are scaled to make their sum over the models add to 1. measure of reproductive output, was neither correlated with body size nor extinction risk. Neither was longevity, a trait usually associ- Results and Discussion ated with “slow” life histories. A spurious association between body size and extinction risk could also arise if the representation of body

Akaike weights, wi, of the three most plausible models add up sizes differed between areas that also differed in rates of extinctions to 0.71 (Table 2), hence 71% of the weight of evidence favors these or human pressures (Cardillo & Bromham 2001). This would hap- Δ three models (with i < 2). Models 6, 7, 8 had wi < 0.065 hence were pen, for instance, if threatened carnivores in Brazil belonged mostly disregarded. Body size was present in two of the three most plausible to the Atlantic Forest and species from this domain were larger than models, whereas longevity was present only in the fourth ranked model species from other domain. This is not the case because none of the (Table 2). Thus, body size was a more plausible predictor of extinction threatened species is endemic to a single domain, all occurring in at risk in Brazilian carnivores than other bionomic variables generally least three different domains. found to have a strong infl uence in vulnerability. Although a null For large carnivores such as Panthera onca (Linnaeus 1758) and model of no effect of the independent variables on threat risk cannot Puma concolor (Linnaeus 1771) in Brazil, body size could infl uence be completely disregarded (Δ < 2), body size was the only variable i vulnerability to human activities such as hunting and killing, or present in the model of lowest AICc and conversely highest w . i habitat destruction. In fact, hunting and killing appear as the main Therefore, body size appeared as the most plausible correlate of threat to these species in Brazil, because they often attack livestock, extinction risk for Brazilian carnivores, with larger species having particularly in the Pantanal region (Costa et al. 2005). Another fact a higher risk of extinction. It is clear that this relation is reduced by the value corresponding to the ancestral of Leopardus geoffroyi – that can affect these species is the large areas they need in order to Leopardus tigrinus (negative outlier in Figure 2). This low value have viable populations and disperse. In cougars, for example, nearly all male offspring disperse from their maternal home range (Weaver et al. 1996), and dispersal is crucial because it is responsible for re- 0.5 placement of nearly all males and some females in local populations 0.4 (Weaver et al. 1996). As dispersal distances for large carnivores can be extensive, they are less protected in small reserves than species 0.3 with small dispersal distances. Thus, an interaction between body size, 0.2 natural history traits and the size of protected areas may contribute 0.1 to the high vulnerability of larger Brazilian carnivores. 0.0 Our results suggest body size as more important than litter size –0.1 and longevity to predict threat risk, which agrees with studies of

Threat risk (PIC) –0.2 other carnivores (Cardillo & Bromham 2001, Johnson et al. 2002). –0.3 However, the effect of body size on extinction proneness may depend on the range of sizes and context of the species. For Brazilian carni- –0.4 vores, body size appears as a threat factor because of the interaction –0.5 between life history traits associated with a large body size and the –0.5 0.0 0.5 1.0 1.5 2.0 size of protected areas. Body size (PIC) Figure 2. Relationship between the phylogenetically independent contrasts Acknowledgements (PICs) of body size and extinction risk for Brazilian carnivores (both axis are PICs). We kindly thank N. Olifi ers for reviewing the text, two anony- Figura 2. Relación entre los contrastes fi logenéticamente independientes (PIC) mous referees whose comments were valuable for improving the del tamaño del cuerpo y riesgo a la extinción en los carnívoros brasileros (los analyses and the text, and the fi nancing institutions CAPES, CNPq dos ejes corresponden a PIC). and PPGE-UFRJ. http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?article+bn00509022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 49

Extinction risk in Brazilian carnivores

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http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?article+bn00509022009 http://www.biotaneotropica.org.br

Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Florística vascular da Floresta Ombrófi la Densa Altomontana de quatro serras no Paraná

Maurício Bergamini Scheer1,2,4 & Alan Yukio Mocochinski3

1Programa de Pós-Graduação em Engenharia Florestal, Universidade Federal do Paraná – UFPR, Av. Pref. Lothário Meissner, 900, Jardim Botânico, Campus III CEP 80210-170, Curitiba, PR, Brasil 2Assessoria de Pesquisa e Desenvolvimento APD/DMA – SANEPAR, Rua Engenheiros Rebouças, 1376, Rebouças, CEP 80215-900, Curitiba, PR, Brasil 3Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior – CAPES/MEC Esplanada dos Ministérios, Bloco L, Anexo II, Sala 204, CEP 70359-970, Brasilia, DF, Brasil 4Autor para correspondência: Maurício Bergamini Scheer, e-mail: [email protected]

SCHEER, M.B. & MOCOCHINSKI, A.Y. Floristic composition of four tropical upper montane rain forests in Southern Brazil. Biota Neotrop., 9(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/ abstract?article+bn00609022009.

Abstract: The Cloud Forests have very important environmental functions, among them, the maintenance and protection of the origin of the watersheds and the carbon stocks in its biomass and into the soil, besides its biodiversity and endemism. Despite still exist considerable remnants of primary cloud forests there are few studies that listed species that occur in these ecosystems. The aim of this study was to characterize the fl oristic composition of four areas of the Upper Montane Rain Forest of the “Serra do Mar” in the state of Paraná and to compare it with other cloud forests in southern and southeastern Brazil. A total of 346 vascular species were detected. They comprised 87 families including 72 angiosperms (288 species), 14 pteridophytes (57 species) and one gymnosperm. The species richest families were Myrtaceae (34 species; 10% of total), Asteraceae (30; 9%), Orchidaceae (29; 8%), Rubiaceae (17; 5%), Melastomataceae (16; 5%), Poaceae (12; 3%) and Bromeliaceae (11; 3%). The Serra do Ibitiraquire presented the largest area of cloud forests and the highest species richness (231 species). Of the 346 species found in typical cloud forests, 231 species were classifi ed as typical, 41 as transitionals from high altitude grasslands and 68 as transitionals from lower montane forests. Similarities between the studied areas and other Brazilian cloud forests were low (cluster analyses and Sörensen indexes). Besides the geological, geomorphological, pedological and forest structural differences, the conservation status, the lower infl uence of “Mixed Ombrophyllous forests” (Araucaria Moist forests) species, pioneer and lower montane species, justify this lower similarity. Keywords: atlantic rain forest, sea mountain range, tropical/subtropical montane cloud forest, upper montane dense ombrophyllous forest.

SCHEER, M.B. & MOCOCHINSKI, A.Y. Florística vascular da Floresta Ombrófi la Densa Altomontana de quatro serras no Paraná. Biota Neotrop., 9(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/ abstract?article+bn00609022009.

Resumo: A Floresta Ombrófi la Densa Altomontana é uma formação responsável por importantes funções ambientais, entre elas a proteção e manutenção dos fl uxos hídricos de cabeceiras de bacias hidrográfi cas, o estoque de carbono na sua biomassa e na do solo, além da sua biodiversidade e seu elevado endemismo. Apesar de ainda existirem remanescentes primários signifi cativos dessas fl orestas, apenas alguns estudos descreveram sua estrutura arbórea. O presente trabalho tem o objetivo de listar e comparar a fl orística vascular de quatro serras representativas da Floresta Ombrófi la Densa Altomontana no Paraná e de comparar a fl orística arbórea das fl orestas do presente estudo com a de outras fl orestas semelhantes nas regiões sul e sudeste do Brasil. Foram detectadas 346 espécies vegetais vasculares, pertencentes a 176 gêneros e a 87 famílias, sendo 72 angiospermas (288 espécies), 14 pteridófi tas (57 espécies) e 1 gimnosperma. A família com maior riqueza específi ca foi Myrtaceae, com 34 espécies (10% do total), seguida por Asteraceae (30; 9%), Orchidaceae (29; 8%), Rubiaceae (17; 5%), Melastomataceae (16; 5%), Poaceae (12; 3%) e Bromeliaceae (11; 3%). A composição fl orística arbórea das fl orestas altomontanas da Serra do Mar paranaense apresentou a menor similaridade entre as três grandes serras comparadas, com índices um pouco maiores com as fl orestas altomontanas da região de Aparados da Serra Geral (SC) e menores com a Serra da Mantiqueira, sudeste do Brasil (SP, RJ e MG). Além de diferenças geológicas, geomorfológicas, pedológicas e fi tofi sionômicas, as diferenças fl orísticas encontradas nas fl orestas altomontanas da Serra do Mar do Paraná em relação às demais serras comparadas pode também ser explicada pela melhor conservação dos trechos amostrados e pela baixa infl uência de elementos de outros tipos vegetacionais próximos (Floresta Ombrófi la Mista, Floresta Ombrófi la Densa Montana e vegetação secundária). Palavras-chave: fl oresta atlântica, fl oresta ombrófi la densa altomontana, fl oresta nebular tropical/subtropical, serra do mar. http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn00609022009 http://www.biotaneotropica.org.br 52 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Scheer, M.B. & Mocochinski, A.Y.

Introdução trópicos (Doumenge et al. 1995). A degradação desses ecossistemas ainda é agravada pela sua baixa resiliência (Hamilton et al. 1995). Os ecossistemas altomontanos (Floresta Ombrófila Densa Falkenberg & Voltolini (1995) salientaram a falta de conhe- Altomontana e Refúgios Vegetacionais Altomontanos; Veloso et al. cimento a respeito da diversidade de espécies e a necessidade de 1991) são ambientes singulares, que recebem um aporte adicional pesquisas biológicas básicas e inventários como pré-requisito para de água por estarem situados nos patamares altimétricos superiores ações para a conservação e restauração desses ambientes. A maior das montanhas, onde as nuvens são mais freqüentes (Hamilton et al. parte do conhecimento científi co sobre os ecossistemas altomontanos 1995). A retenção hídrica desses ecossistemas é ainda maior devido tropicais concentra-se nas montanhas da América Central e noroeste à redução da radiação solar e da evapotranspiração (Hamilton et al. da América do Sul. Estudos fl orísticos sobre tais ecossistemas podem 1995, Bruijnzeel & Proctor 1995). As menores temperaturas em apontar índices de diversidade, espécies novas, raras, endêmicas, altitudes elevadas também diminuem as taxas de decomposição da indicadoras de ambientes ainda bem conservados, subsidiar estudos biomassa, causando um maior acúmulo de matéria orgânica nos so- fi togeográfi cos e o fortalecimento de estratégias de conservação da los. Essa característica indica altos potenciais de fi xação de carbono diversidade biológica e da qualidade ambiental. e de retenção hídrica (Bruijnzeel 2000). Aliado à sua importância No presente trabalho foram avaliados trechos de Floresta hidrológica, principalmente na proteção e manutenção de cabeceiras Ombrófi la Densa Altomontana em quatro serras no Estado do Paraná das bacias hidrográfi cas, está sua importância para a diversidade (altitudes entre 950 e 1.850 m), pertencentes ao Complexo Serra do biológica, uma vez que comporta altos níveis de endemismo Mar, com os objetivos de: 1) listar as espécies da fl ora vascular; 2) e vegetal (Hamilton et al. 1995). comparar a fl orística vascular das quatro serras entre si; 3) comparar No Brasil, as fl orestas altomontanas, também chamadas de fl o- a fl orística arbórea das fl orestas do presente estudo com a de outras restas nebulares, fl orestas altimontanas ou matinhas nebulares, foram fl orestas ombrófi las acima dos 1.380 e 1.800 m de altitude, respec- descritas inicialmente por Dusén (1955) na região sudeste e por Klein tivamente nas regiões sul e sudeste do Brasil. (1980) na região sul. Estudos recentes em fl orestas altomontanas em condições diferentes (ecótonos, fl orestas deciduais e semideciduais Material e Métodos e ombrófi las mistas) foram realizados por Meira Neto et al. (1989), Fontes (1997), França & Stehmann (2004), Oliveira-Filho et al. (2004) 1. Áreas de estudo e Carvalho et al. (2005), no estado de Minas Gerais e por Falkenberg & Voltolini (1995) e Falkenberg (2003) em Santa Catarina e no Rio O conjunto de montanhas das serras do Mar e da Mantiqueira Grande do Sul. Também nos últimos anos, descrições mais deta- constitui a mais destacada feição orográfi ca da borda atlântica do con- lhadas da Floresta Ombrófi la Densa Altomontana no Paraná foram tinente sul-americano. A Serra do Mar se estende do Rio de Janeiro ao realizadas pelos trabalhos de Bolòs et al. (1991), Roderjan (1994), norte de Santa Catarina, onde se desfaz em cordões de serras paralelas Rocha (1999), Koehler (2001), Portes et al. (2001), Petean (2002) e e montanhas isoladas drenadas diretamente para o mar, sobretudo Koehler et al. (2002). pela bacia do rio Itajaí (Almeida & Carneiro, 1998). No Paraná, a Floresta Ombrófi la Densa Altomontana ocorre, em No Paraná, a Serra do Mar constitui em uma zona limítrofe entre média, a partir dos 1.200 m s.n.m. e caracteriza-se por signifi cativas o litoral e o planalto meridional. Pelo lado continental, esta região se diferenças estruturais quando comparadas às fl orestas de patamares eleva de 500 a 1.000 m sobre o nível médio do planalto e pelo lado altimétricos mais baixos. Dentre essas diferenças, as mais marcantes oriental pode se elevar a mais de 1.800 m sobre o nível do mar, sendo são a menor altura das árvores (em torno de 4 m); a maior densidade este mais escarpado. É dividida em vários maciços, escarpas e restos de fustes; formação de apenas um estrato com copas entremeadas de planalto profundamente dissecados, formando primordialmente que formam um dossel bastante denso e com ausência de árvores um arco granitóide com concavidade voltada para o leste. Os vários emergentes; troncos e ramos retorcidos; folhas pequenas e freqüen- blocos diminuem suas elevações de nordeste para sudoeste com deno- temente coriáceas e a abundância de epífi tas. Além disso, com a minações regionais especiais de serras: do Capivari Grande, da Virgem elevação da altitude, percebe-se uma gradativa diminuição da riqueza Maria, do Ibitiraquire, da Graciosa, da Farinha Seca, do Marumbi, da de espécies, refl exo do aumento do grau de adversidade ambiental Igreja, dos Castelhanos, do Araçatuba, da Baitaca, da Pedra Branca (Roderjan 1994). Este tipo vegetacional apresenta um elevado grau do Araraquara, da Prata, das Canavieiras, entre outras (Maack 2002, de endemismo, decorrente de pressões de seleção singulares. Bigarella 1978). Entre estes maciços, a Serra dos Órgãos paranaense Os ecossistemas altomontanos, por se localizarem em áreas de (ou Ibitiraquire) possui as maiores elevações da região sul do país, difícil acesso, em geral apresentam menores potenciais de ocupação tendo como seus pontos culminantes os picos Paraná, com 1.887 m imobiliária, de produção agropecuária e de exploração madeireira. s.n.m., e Caratuva, com 1.850 m s.n.m. Porém, muitos remanescentes vêm sendo descaracterizados devido à O clima das fl orestas altomontanas da Serra do Mar paranaen- introdução de espécies exóticas, à exploração de madeira e de recursos se é classifi cado como Cfb, segundo Köppen, sendo subtropical, não madeiráveis, às queimadas utilizadas nas atividades agrícolas e sempre úmido e com a temperatura média do mês mais frio abaixo silviculturais, ao turismo desordenado, à extração de plantas orna- de 18 °C e superior a –3 °C e a média do mês mais quente inferior mentais e medicinais, à caça, à mineração, à construção de estradas a 22 °C (Roderjan 1994). Roderjan & Grodski (1999) observaram e à instalação de torres de telecomunicação (Doumenge et al. 1995, temperatura mínima absoluta de –5 °C, média anual de 13,4 °C e Hamilton et al. 1995, Vitousek 1998). Bruijnzeel (2000) citou diversos máxima absoluta de 30 °C para patamares altomontanos a 1.385 m autores que apontaram a possibilidade do aquecimento global elevar s.n.m., em ambiente fl orestal, no Morro do Anhangava, no municí- o patamar altimétrico de condensação das nuvens e, possivelmente, pio de Quatro Barras, Paraná. As precipitações na Serra do Mar são diminuir as oportunidades dos ecossistemas interceptarem a água bem distribuídas ao longo do ano e apresentam grande variação em presente nelas. Em diversas regiões, a taxa de desaparecimento das função da topografi a local. Medições na região litorânea ultrapas- fl orestas em montanhas excede às das áreas pluviais tropicais de me- sam 2.000 mm anuais e nas encostas da serra os valores chegam a nores altitudes (Hamilton et al. 1995). De acordo com a FAO, a perda 3.500 mm (Maack 2002). anual de fl orestas em montanhas tropicais, no período entre 1981 e A Floresta Ombrófi la Densa Atlântica cobre a maior extensão das 1990, foi de 1,1% comparado com 0,8% para as demais fl orestas dos montanhas, atingindo, em sua formação altomontana, as porções mais http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn00609022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 53

Florística altomontana no Paraná elevadas das encostas e vales, acima de 1.800 m s.n.m. Em alguns Em cada fase de campo procedeu-se a coleta das espécies vege- trechos, nas encostas a oeste, ocorre o ecótono entre esta e a Floresta tais vasculares encontradas férteis na área de ocorrência da Floresta Ombrófi la Mista Montana, a aproximadamente 1.100 m s.n.m., com Ombrófi la Densa Altomontana. Uma vez que a transição entre as ocorrência de Araucaria angustifolia. Já nas porções mais elevadas formações de fl oresta de um patamar altitudinal para outro é dado das montanhas, passam a ocorrer os campos altomontanos. por um gradiente de mudanças fl orísticas e estruturais, a amostragem Foram amostradas quatro sub-serras, entre as coordenadas do presente trabalho evitou áreas de transição entre as formações 26° 00’ S e 49° 30’ W, e 25° 00’ S e 48° 00’ W, denominadas regio- Montana e a Altomontana. Assim, as coletas foram efetuadas apenas nalmente de: Serra do Ibitiraquire, Serra da Igreja, Serra da Prata e em trechos de fl oresta com características estruturais e fi sionômicas Serra Gigante (Figura 1). A escolha das áreas de estudo levou em tipicamente altomontanas, tais como: presença de apenas um estrato consideração a representatividade da área de ocorrência dessa forma- arbóreo, com porte reduzido (3 a 7 m de altura) e com troncos com ção no Paraná. Os solos das áreas amostradas são predominantemente muitas ramifi cações tortuosas, densamente cobertas por epífi tas Neossolos Litólicos, Organossolos não hidromórfi cos, podendo ocor- avasculares, as quais foram classifi cadas como fl orestas altomontanas rer Cambissolos e Argissolos Vermelho-Amarelos (Roderjan et al. típicas (Figura 2d). Segundo revisão bibliográfi ca de Stadtmüller (1987), tais considerações se enquadram nas descrições de formações 2002, Rocha 1999). As fl orestas altomontantas nos trechos estudados de fl orestas nebulares “Cloud Forests” localizadas nos patamares su- estão inseridas em diferentes unidades de conservação (Tabela 1). periores das montanhas, denominadas “Elfi n Woodlands” ou “Dwarf 2. Levantamento fl orístico Cloud Forests”. Da mesma forma, não foram amostrados trechos de transição entre a fl oresta altomontana e os campos altomontanos. O levantamento fl orístico foi realizado entre agosto de 2002 e Naturalmente, espécies normalmente ocorrentes nessas formações agosto de 2004, com fases de campo mensais. O esforço amostral vizinhas eventualmente foram detectadas nos trechos estudados, sen- variou de acordo com a extensão das áreas de estudo (diferente do que para o presente estudo foram classifi cadas como transicionais número e tamanho de montanhas e picos amostrados, conforme e compõem a diversidade fl orística da formação. A integridade dos Tabela 1) e com fatores logísticos, relacionados principalmente com trechos estudados foi outro critério para a amostragem. Procederam-se a difi culdade de acesso aos trechos de ocorrência da formação. Foram coletas apenas em trechos de fl orestas em estágio primário, sendo que realizados 55 dias de levantamento fl orístico com coletas aleatórias áreas alteradas e de sucessão secundária não foram amostradas. ao longo de trilhas, bem como locais mais isolados, empreendidos A determinação das espécies foi realizada com o uso de chaves de concomitantemente com o levantamento da estrutura arbórea da identifi cação, comparação com material de herbários e confi rmações formação (25 parcelas de 10 × 10 m em cada serra), cujos resultados com especialistas. Utilizou-se a classifi cação taxonômica proposta por ainda não foram publicados. APG II (2003) para o reconhecimento das famílias de angiospermas, e

–50° –47° –44° N Minas Gerais –22° OL 15 13 12 Rio de Janeiro São Paulo 14 S

Paraná 1 –25° Brasil 5 2 6 7 3 Floresta ombrófila densa 8 9 4 Floresta ombrófila mista

Oceano Atlântico 1 - Serra Gigante América Santa Catarina 2 - Serra do Ibitiraquire do Sul 3 - Serra da Igreja 4 - Serra da Prata 10 5 - Serra da Farinha Seca/Graciosa –28° 11 6 - Serra da Baitaca 7 - Serra do Marumbi 8 - Serra do Salto Rio Grande do Sul 9 - Serra do Araçatuba 10 - Serra do Morro da Igreja 11 - Serra do Rio do Rastro 12 - Serra do Itatiaia 13 - Serra da Mantiqueira (Campos do Jordão) 14 - Serra da Mantiqueira (Campos do Jordão) 0 100 200 km 15 - Serra da Mantiqueira (Camanducaia)

Figura 1. Localização das áreas de estudo no estado do Paraná. Adaptado de IBGE 2004. Figure 1. Location of the studied areas in the state of Paraná, Southern Brazil. Adapted from IBGE 2004. http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn00609022009 http://www.biotaneotropica.org.br 54 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Scheer, M.B. & Mocochinski, A.Y.

Tabela 1. Características das áreas amostradas na Serra do Mar no Paraná. APA - Área de Proteção Ambiental; PE - Parque Estadual; PN - Parque Nacional Table 1. Characteristics of the studied areas in Sea Mountain Range in the state of Paraná, Southern Brazil; APA - Environmental Protection Area; PE - State Park; PN - National Park Serra Ponto Localização Litologia* Coordenadas Características Proteção por Culminante (Municípios) UTM, Datum UC (m s.n.m.) SAD 69, Fuso 22 do Ibitiraquire 1.887 Campina Álcali- 719.000 E Trecho mais extenso e de maior PE’s do Pico Grande do Sul Granitos 7.205.000 N gradiente altitudinal de fl orestas Paraná e e Antonina (Granito altomontanas. Existem 13 Roberto Ribas Graciosa) montanhas com mais de 1.500 m Lange s.n.m. (10 montanhas amostradas). da Igreja 1.376 Morretes, Álcali- 715.000 E Florestas altomontanas ocorrem APA de São José dos Granitos 7.164.000 N a partir de 1.200 m s.n.m.. Possui Guaratuba Pinhais e (Granito Serra topos aplainados (3 montanhas Guaratuba da Igreja) amostradas). da Prata 1.502 Morretes, Complexo 725.000 E Florestas altomontanas ocorrem PN Saint Paranaguá e Gnáissico- 7.166.000 N a partir de 1.200 m s.n.m.. Serra Hilaire-Lange Guaratuba Migmatítico isolada na planície litorânea, sem (Suíte contato com o planalto (uma Granítica montanha amostrada). Foliada) Gigante 1.069 Guaraqueçaba Complexo 786.000 E Florestas altomontanas ocorrem a APA de (PR) e Gnáissico- 7.216.000 N partir de 950 m s.n.m.. Serra isolada Guaraqueçaba Cananéia (SP) Migmatítico na planície litorânea, sem contato e PE de (Suíte com o planalto. (5 montanhas Jacupiranga Granítica amostradas). (SP) Foliada) *de acordo com PRÓ-ATLÂNTICA, 2002. a proposta por Tryon e Tryon (1982) para as pteridófi tas. O material de a 176 gêneros e a 87 famílias, sendo 72 angiospermas (288 espécies), referência foi incorporado ao acervo do Museu Botânico Municipal de 14 pteridófi tas (57 espécies) e 1 gimnosperma. Curitiba (MBM) e as duplicatas doadas ao Herbário do Departamento Quanto à forma de vida das espécies registradas, 30,6% de Botânica da Universidade Federal do Paraná (UPCB) e ao Herbário (106 espécies) são árvores, outros 30,6% (106 spp.) são herbáceas, da Escola de Florestas de Curitiba (EFC). 15,6% (54) são epífi tas, 14,7% (51) são arbustos, 7,5% (26) são Para a comparação da fl orística vascular das fl orestas altomonta- trepadeiras e 0,9% (3) são hemiparasitas. As 106 espécies arbó- nas amostradas e da fl orística arbórea dessas com a de outras fl orestas reas pertencem a 37 famílias, sendo a de maior riqueza específi ca ocorrentes acima dos 1.380 m de altitude na região sul (PR e SC) e Myrtaceae (10 gen., 34 spp.), seguida por Lauraceae (4 gen., 9 acima dos 1.800 m na região sudeste (SP, RJ e MG) do Brasil, foram spp.), Rubiaceae (4 gen., 6 spp.) e por Aquifoliaceae (1 gen. 6 calculados os índices de similaridade de Sörensen (Brower & Zar spp.). Os dados são similares à compilação de Oliveira-Filho & 1984) e realizadas análises de agrupamentos (Cluster) envolvendo Fontes (2000), em que Myrtaceae, Melastomataceae, Lauraceae presença e ausência de espécies. Tais fl orestas foram escolhidas e Rubiaceae foram consideradas famílias com maior número de para análise por serem descritas como ombrófi las e altomontanas, espécies arbóreas em fl orestas ombrófi las atlânticas de patamares ocorrentes em importantes complexos montanhosos do sul e su- montanos e altomontanos. Koehler et al. (2001) listaram 55 espé- deste do Brasil: Aparados da Serra Geral, Serra do Mar e Serra da cies pertencentes a 24 famílias em uma compilação de resultados Mantiqueira (Tabela 2). Nas análises envolvendo só as quatro serras de estudos sobre a estrutura arbórea de seis áreas de fl orestas amostradas pelo presente trabalho, foram consideradas determina- altomontanas no Paraná. ções em nível de espécie, de gênero e também morfotipos. Já para A maioria dos estudos sobre as fl orestas altomontanas restringiu- as análises envolvendo dados de outros trabalhos (fl orística arbórea), se à análise da estrutura do componente arbóreo da formação, o que foram consideradas somente determinações em nível de espécie. O difi culta comparações e discussões mais aprofundadas com os resul- agrupamento foi realizado pelo método de Ward (variância mínima) tados aqui apresentados. Em um dos poucos estudos no Brasil, que com a utilização da distância euclidiana quadrática como medida abordaram a fl orística de fl orestas altomontanas, Falkenberg (2003) métrica. Segundo Valentin (2000), tal método é considerado muito efi ciente em estudos ecológicos, pois resulta em dendrogramas bem listou 461 especies vegetais vasculares em fl orestas altomontanas representativos da realidade. com forte infl uência da Floresta Ombrófi la Mista nos Aparados da Serra Geral em Santa Catarina e no Rio Grande do Sul, denominadas Resultados e Discussão “matinhas nebulares”. Cabe ressaltar que, neste trabalho, o autor incluiu espécies amostradas em áreas com interferência antrópica, 1. Florística vascular das serras amostradas no como por exemplo, o pastejo bovino. A família com maior riqueza específi ca foi Myrtaceae, com 34 es- presente trabalho pécies (10% do total), seguida por Asteraceae (30; 9%), Orchidaceae Nos quatro trechos estudados na Serra do Mar paranaense, foram (29; 8%), Rubiaceae (17; 5%), Melastomataceae (16; 5%), Poaceae encontradas 346 espécies vegetais vasculares (Tabela 3), pertencentes (12; 3%) e Bromeliaceae (11; 3%) (Figura 3). Esses resultados são http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn00609022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 55

Florística altomontana no Paraná

a b

c d

e f

Figura 2. a) Florestas e campos altomontanos próximos aos cumes da Serra do Ibitiraquire no Paraná; b) Incêndio ocorrido em fl orestas primárias na encosta do Pico Caratuva, Serra do Ibitiraquire, em outubro de 2007; c) Aspecto do dossel da Floresta Ombrófi la Densa Altomontana no Paraná; d) Aspecto do interior de Floresta Ombrófi la Densa Altomontana típica no Pico Caratuva; e) Alstroemeria amabilis, uma das espécies descritas recentemente, típicas dos campos altomontanos e comum na borda da fl oresta altomontana; f) Espécie ainda não descrita de Hesperozigis (Élide dos Santos, comunicação pessoal). Figure 2. a) Cloud Forests and grasslands near to the summits of the “Serra do Ibitiraquire” in the state of Paraná, Brazil; b) Fire in primary cloud forests on slope of Pico Caratuva, Serra do Ibitiraquire, October 2007; c) Aspect of the canopy of the studied cloud forests; d) Aspect of typical Upper Montane Cloud Forest in the Pico Caratuva; e) Alstroemeria amabilis, one of the species described recently, typical of the high altitude grasslands and common in the edge of cloud forests; f) Species still not described of the genus Hesperozigis (Élide dos Santos, personal communication). http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn00609022009 http://www.biotaneotropica.org.br 56 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Scheer, M.B. & Mocochinski, A.Y.

Tabela 2. Trabalhos utilizados para a comparação da fl orística arbórea através de análises de agrupamento e de índices de similaridade de Sörensen. Table 2. Cloud forests sites used for arboreal fl oristic comparisons through Cluster analysis and Sörensen indexes. Complexo Local Nº de espécies Altitude Referência arbóreas envolvidas nas análises do presente trabalho Serra da Camanducaia, MG 55 1.900 França & Stehmann (2004) Mantiqueira Parque Estadual Campos do Jordão, SP 55 1.800-2.000 Robim et al. (1990) Campos do Jordão, SP 38 1.882 Pereira-Silva et al. (2007) Serra do Itatiaia, RJ 30 >2.000 Brade (1956)

Aparados Serra do Rio do Rastro, SC 57 1.400* Falkenberg (2003) da Serra Morro da Igreja, SC 43 1.820* Falkenberg (2003)

Serra do Mar Serra da Baitaca, PR 28 1.460* Roderjan (1994)/Portes et al. (2001) Serra do Marumbi, PR 35 1.545*/1.380* Rocha 1999/Koehler et al. (2002) Serra do Araçatuba, PR 17 1.610* Koehler et al. (2002) Serra do Salto, PR 20 1.390* Koehler et al. (2002) Serra da Farinha Seca, PR 20 1.457* Koehler et al. (2002) Serra do Ibitiraquire, PR 66 1.887* Presente trabalho Serra da Igreja, PR 56 1.376* Presente trabalho Serra da Prata, PR 49 1.502* Presente trabalho Serra Gigante, PR 60 1.069* Presente trabalho *refere-se ao ponto culminante de cada serra/subserra

Myrtaceae 34 similares aos levantados por Falkenberg (2003) para as “matinhas Asteraceae 30 nebulares” dos Aparados da Serra Geral, onde as famílias com maior Orchidaceae 29 Rubiaceae 17 número de espécies foram Asteraceae, Melastomataceae, Myrtaceae, Melastomataceae 16 Poaceae e Solanaceae, nesta ordem. Poaceae 12 Bromeliaceae 11 Os gêneros que apresentaram maior riqueza foram Myrceugenia Cyperaceae 9 (9 spp.); Leandra, Mikania e Baccharis (7 spp. cada) e Ilex, Eugenia Lauraceae 9 Ericaceae 8 e Peperomia (6 spp. cada). Novamente comparando os resultados Piperaceae 8 com aqueles produzidos por Falkenberg (2003), Baccharis, Leandra, Polypodiaceae 8 Apocynaceae 7 Solanum, Eupatorium, Myrceugenia e Mikania estão entre os gêneros Aquifoliaceae 6 mais importantes em número de espécies nas matinhas nebulares Cyatheaceae 6 dos Aparados da Serra Geral. Percebe-se a coicidência de 4 gêneros Grammitidaceae 6 Hymenophyllaceae

Famílias botânicas 6 importantes entre as duas áreas. Pteridaceae 6 Do total de espécies encontradas, 231 (67%) foram classifi - Araceae 5 Aspleniaceae 5 cadas como típicas da formação (p.e. Ilex microdonta, Tabebuia Dryopteridaceae 5 catarinenisis e Myrceugenia franciscencis), 68 (19%) como transicio- Thelypteridaceae 5 Bignoniaceae 4 nais para fl orestas montanas (p.e. Aspidosperma pyricollum, Cabralea Gesneriaceae 4 canjarana e Matayba guianensis) e 49 (14%) como transicionais Proteaceae 4 7 famílias 3 para campos de altitude (p.e. Alstroemeria amabilis, Hesperozigis 10 famílias 2 rhododon e Gaylussacia brasiliensis). Espécies fl orestais típicas dos 45 famílias 1 patamares montanos foram encontradas nos patamares altomontanos Número de espécies Figura 3. Número de espécies vasculares identifi cadas para cada família nas (encontrados somente indivíduos jovens) em montanhas com menores quatro serras amostradas no Paraná. altitudes, como na Serra Gigante. Nestas áreas, as fl orestas altomon- Figure 3. Number of vascular species for each family detected in the four tanas ocupam menores extensões e distribuem-se num gradiente cloud forests sampled in the present study, Southern Brazil. altitudinal mais restrito. http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn00609022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 57

Florística altomontana no Paraná

Tabela 3. Espécies vasculares da Floresta Ombrófi la Densa Altomontana paranaense. Legenda: Forma biológica: ARB – arbusto; ARV – árvore; EPI – epífi ta; HER – herbácea; TRE – trepadeira; Local: IBI – Serra do Ibitiraquire; IGR – Serra da Igreja; PRA – Serra da Prata; GIG – Serra Gigante; Fitofi sionomia: T - fl oresta altomontana típica; TC – transição para campo altomontano; TM – transição para fl oresta montana; Coletor: MBS - Maurício Bergamini Scheer; AYM - Alan Yukio Mocochinski; RTP - Ruddy Thomas Proença. Table 3. List of cloud forest species in Sea Mountain Range in the state of Paraná, Southern Brazil. Legend: Life-form: ARB – shrub; ARV – tree; EPI – epi- phyte; HER – herbaceous; TRE – climbers. Areas: IBI – Serra do Ibitiraquire; IGR – Serra da Igreja; PRA – Serra da Prata; GIG – Serra Gigante; Formation: T - typical upper montane cloud forest; TC – high altitude grassland transition; TM – lower montane transition; Collector: MBS - Maurício Bergamini Scheer; AYM - Alan Yukio Mocochinski; RTP - Ruddy Thomas Proença. Família/Espécie Forma Local Fitofi sionomia Amostra IBI IGR PRA GIG ACANTHACEAE Justicia cordifolia Heyne ex Wall. ARB X T AYM 161 ALSTROEMERIACEAE Alstroemeria amabilis M.C.Assis HER X X X TC MBS 202 AMARYLLIDACEAE Hippeastrum illustre (Vell.) Dutilh HER X X X TC MBS 207 ANNONACEAE Guatteria australis A.St.-Hil. ARV X TM AYM 160 APOCYNACEAE Aspidosperma pyricollum Müll. Arg. ARV X TM AYM 159 Mandevilla atroviolacea (Stadelm.) Woodson TREP X TM MBS 226 Mandevilla immaculata Woodson TREP X X TM AYM 35 Orthosia dusenii (Malme) Fontella HER X X X TC MBS 295 Oxypetalum sp. TREP X X TC AYM 28 Indeterminada 1 TREP X T AYM 311 Indeterminada 2 TREP X X X T MBS 401 AQUIFOLIACEAE Ilex dumosa Reissek ARV X TM MBS s/nº Ilex chamaedrifolia Reissek ARV X X X X T AYM 157 Ilex microdonta Reissek ARV X X X X T AYM 32 Ilex paraguariensis A.St.-Hil. ARV X X X TM MBS 405 Ilex taubertiana Loes. ARV X TM MBS 529 Ilex theezans Mart. ARV X X T MBS 528 ARACEAE Anthurium acutum N.E.Brown HER X X X T MBS 617 Anthurium cf. scandens (Aubl.) Engl. HER X T MBS s/nº Anthurium longicuspidatum Engl. HER X X X T AYM 247 Philodendron cordatum Kunth. HER X TM MBS 618 Philodendron sp. HER X X T AYM 249 ARALIACEAE Hydrocotyle quinqueloba Ruiz & Pav. HER X X X X T MBS 530 Hydrocotyle sp. HER X T MBS s/nº ARECACEAE Geonoma schottiana Mart. ARV X X TM AYM 7 ARISTOLOCHIACEAE Aristolochia cf. triangularis Cham. & Schl. TREP X TC MBS 760 ASTERACEAE Austroeupatorium neglectum (B.L. Rob.) R.M.King & ARB X X TC MBS 619 H.Rob. Baccharis aracatubensis Teodoro & Hatschbach ex ARB X TC MBS 625 G.M.Barroso Baccharis brachylaenoides DC. var brachylaenoides ARV X X X X T AYM 3 Baccharis curitybensis Heering & Dusén ARB X X TC AYM 129 Baccharis illinita DC. ARB X X TC MBS 57

http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn00609022009 http://www.biotaneotropica.org.br 58 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Scheer, M.B. & Mocochinski, A.Y.

Tabela 3. Continuação... Família/Espécie Forma Local Fitofi sionomia Amostra IBI IGR PRA GIG Baccharis leucocephala Dusén ARB X TC MBS 632 Baccharis tarchonanthoides Baker ARB X TC AYM 257 Baccharis sp. ARB X TC AYM 308 Critoniopsis quinquefl ora (Less.) H.Rob. ARB X X X T MBS 408 Dasyphyllum spinescens (Less.) Cabrera ARB X X T AYM 259 Dasyphyllum sp. ARB X X T MBS 700 Dendrophorbium limosus C. Jeffrey TREP X X X X TC MBS 13 Grazielia cf. serrata (Spreng.) R.M.King & H.Rob. HER X X TC AYM 256 Heterocondylus alatus (Vell.) R.M.King & H.Rob. ARB X X X T MBS 694 Mikania campanulata Gardner TREP X X X T MBS 634 Mikania involucrata Hook. & Arn. HER X TC AYM258 Mikania lanuginosa DC. HER X X X T MBS 621 Mikania lindbergii Baker TREP X TM MBS 635 Mikania paranaensis Dusén TREP X TC MBS s/nº Mikania sp. 1 TREP X TC AYM139 Mikania sp. 2 TREP X TC MBS s/nº Pentacalia desiderabilis (Vell.) Cuatrec. TREP X X X T AYM 250 Piptocarpha densifolia Dusén ex. G.L.Smith ARV X X X T MBS 627 Symphyopappus lymansmithii B.L.Rob. ARV X X T MBS 624 Trixis brasiliensis (L.) DC. HER X X X T AYM 252 Verbesina glabrata Hook & Arn. HER X X T MBS 411 Indeterminada 1 ARB X T MBS 407 Indeterminada 2 ARB X T MBS 434 Indeterminada 3 ARB X T MBS 409 Indeterminada 4 ARB X T MBS 410 BEGONIACEAE Begonia aff. angulata Vell. HER X X X T AYM 163 BERBERIDACEAE Berberis laurina Billb. ARB X TC MBS 121 BIGNONIACEAE Anemopaegma chamberlaynii (Sims) Bureau & K.Schum. TREP X X X T MBS 508 Anemopaegma prostratum DC. TREP X T MBS 535 Anemopaegma sp. TREP TC AYM 373 Tabebuia catarinensis A. Gentry ARV X X X X T MBS 10 BROMELIACEAE Aechmea cf. fasciata (Lindl.) Baker HER X TM AYM 374 Aechmea cylindrata Lindm. EPI X X TM MBS s/nº Aechmea ornata Baker HER X X X T MBS s/nº Aechmea ornata Baker var. hoeneana L.B.Sm. HER X T MBS 538 Nidularium campo-alegrensis Leme HER X X X T MBS 748 Pitcairnia fl ammea Lindl. var fl occosa L.B.Sm. HER X X X TM MBS s/nº Vriesea altodaserrae L.B. Sm. HER X X T AYM 167 Vriesea heterostachys (Baker) L.B.Sm. HER X TM AYM 366 Vriesea guttata Linden & André HER X X TM MBS 537 Vriesea platynema var. variegata Gaudich. HER X X X X TC AYM 166 Wittrockia cyathiformis (Vellozo) Leme HER X X T MBS 416 CACTACEAE Hatiora gaertneri (Regel) Barthlott EPI X T MBS 539 Hatiora rosea (Lagerh.) Barthlott EPI X T MBS 507 Rhipsalis sp. EPI X T AYM 98

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Florística altomontana no Paraná

Tabela 3. Continuação... Família/Espécie Forma Local Fitofi sionomia Amostra IBI IGR PRA GIG CAMPANULACEAE Siphocampylus eichleri Kanitz HER X TC AYM 169 Siphocampylus fi mbriatus Regel HER X X X T MBS 234 Siphocampylus fulgens Leb. HER X X X T AYM 45 CARDIOPTERIDACEAE Citronella paniculata (Mart.) Howard ARV X X X X T AYM 182 CELASTRACEAE Maytenus glaucescens Reiss. ARV X X X T MBS 418 Maytenus urbaniana Loes. ARV X X T MBS 541 CHLORANTACEAE Hedyosmum brasiliense Miq. ARB X TM MBS 544 CLETHRACEAE Clethra scabra Sleumer var. variegata (Meissner) Sleumer ARV X T AYM 172 Clethra uleana Sleumer ARV X X X T MBS 353 CORNACEAE Griselinia ruscifolia (Clos.) Taub. TREP X X X X T AYM 46 CUCURBITACEAE Cayaponia cf. palinata Cogn. TREP X X T AYM 318 CUNONIACEAE Weinmannia humilis Engler ARV X X X T MBS 16 Weinmannia paullinifolia Pohl ex Ser. ARV X X TM AYM 173 CYPERACEAE Carex sp. HER X TC AYM 103 Pleurostachys beyrichii (Nees) Steud. HER X X X X T MBS 419 Rhynchospora cf. exaltata Kunth HER X X X X TC MBS 468 Rhynchospora cf. splendens Lindm. HER X X X T MBS 419 Rhynchospora sp. HER X T MBS 684 Scleria panicoides Kunth HER X X T AYM 298 Indeterminada 1 HER X T AYM 47 Indeterminada 2 HER X T AYM 104 Indeterminada 3 HER X T AYM 103 DIOSCOREACEAE Dioscorea sanpaulensis R. Knuth TREP X X X TC AYM 174 ERICACEAE Agarista niederleinii (Sleumer) Judd var. acutifolia W.S. ARV X X TC MBS 421 Judd. Agarista niederleinii (Sleumer) Judd var. niederleinii ARV X TC MBS 549 Agarista sp. ARV X TC AYM 376 Gaultheria serrata (Vell.) Sleum. ex Kin.-Gouv. var. ARB X TC MBS s/nº organensis (Meisn.) Luteyn Gaultheria sp. ARB X TC MBS 395 Gaylussacia brasiliensis (Spr.) Meissn. var. brasiliensis ARB X X X X TC MBS 378 Gaylussacia caratuvensis R.R.Silva & Cervi ARB X TC MBS 77 Gaylussacia sp. ARB X TC MBS 394 ERYTHROXYLACEAE Erythroxylum gonoclados (Mart.) O.E. Schulz ARB X X X T MBS 550 ESCALLONIACEAE Escallonia laevis (Vell.) Sleum. ARV X TC MBS 247 EUPHORBIACEAE Alchornea triplinervia (Spreng.) Müll. Arg. ARV X X TM MBS s/nº Phyllanthus carolinensis Walter ARB X T MBS 397

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Tabela 3. Continuação... Família/Espécie Forma Local Fitofi sionomia Amostra IBI IGR PRA GIG FABACEAE - CAESALPINIOIDEAE Senna organensis (Glaz. ex Harms) Irw. & Barn var. ARV X X TC AYM 223 extratropica Irwin & Barneby FABACEAE - MIMOSOIDEAE Inga barbata Bentham ARV X X X T MBS 592 GENTIANACEAE Macrocarpaea rubra Malme HER X X X T MBS 115 GESNERIACEAE Nematanthus australis Chautems EPI X X X X T MBS s/nº Nematanthus cf. tessmanii (Hoehne) Chautems EPI X TM MBS 422 Sinningia aff. magnifi ca (Otto & A.Dietr.) Wiehle HER X TC AYM 369 Sinningia mauroana Chateums EPI X T MBS 274 IRIDACEAE Sisyrinchium vaginatum Spreng. HER X TC MBS 520 LAMIACEAE Hesperozigis rhododon Epling ARB X X X TC MBS s/nº Hesperozigis sp. inedt. HER X TC MBS s/nº Salvia melissifl ora Bentham HER X T MBS s/nº LAURACEAE Ocotea porosa (Nees & C. Mart.) Barroso ARV X X X X T AYM 214 Ocotea vaccinioides (Meisn.) Mez ARV X X T MBS 504 Ocotea pulchella Mart. ARV X TM MBS 426 Ocotea bicolor Vattimo ARV X X T AYM 215 Ocotea tristis Mart. ex Nees ARV X T MBS 494 Persea alba Nees ARV X X T AYM 213 Persea pyrifolia (Ness.) Kopp. ARV X X X T AYM 57 Nectandra cf. membranacea (Sw.) Griseb. ARV X T MBS 750 Cinamomum cf. hatschbachii Vattimo ARV X X TM MBS s/nº LENTIBULARIACEAE Utricularia reniformis A. St. Hill. HER X X X T AYM 217 LOGANIACEAE Spigelia tetraptera Taub. ex Glaz. ARB X X T AYM 138 LORANTHACEAE Struthanthus cf. vulgaris Mart. TREP X T MBS 106 Struthanthus complexus Eichler TREP X T MBS 685 Struthanthus sp. TREP X T AYM 309 MALPIGHIACEAE Heteropterys nitida H.B. & K. TREP X TM MBS 323 MELASTOMATACEAE Leandra acutifl ora (Naudin) Cogn. ARB X T MBS 429 Leandra carassana (DC.) Cogn. ARB X T MBS 509 Leandra hatschbachii Brade ARB X X T MBS 656 Leandra cf. multiplinervis (Naudin) Cogn. ARB X T MBS 655 Leandra cf. quinquedentata (Mart.& Schrank) Cogn. ARB X X X X T MBS 239 Leandra sp. 1 ARB X T AYM 321 Leandra sp. 2 HER X T MBS 509 Miconia cubatanensis Hoehne ARB X X TM AYM 276 Miconia lymanii Wurdack ARB X X X X T AYM 62 Miconia ramboi Brade ARV X MBS s/nº Miconia sp. ARB X T AYM 279

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Florística altomontana no Paraná

Tabela 3. Continuação... Família/Espécie Forma Local Fitofi sionomia Amostra IBI IGR PRA GIG Tibouchina hospita (DC) Cogn. ARB TC MBS 661 Tibouchina hatschbachii Wurdack ARB X X TC MBS 325 Tibouchina reitzii Brade ARV X X X X T MBS 286 Indeterminada 1 ARB X T AYM 278 Indeterminada 2 ARB X T MBS 696 MELIACEAE Cabralea canjerana (Vell.) Mart. ARV X X X TM MBS s/nº MONIMIACEAE Mollinedia cf. uleana Perk. ARV X X X T AYM 141 MYRSINACEAE Conomorpha peruviana A.DC. ARV X X TM MBS 596 Myrsine altomontana M.F.Freitas & Kin.-Gouv. ARV X X X X T MBS 81 Myrsine cf. umbellata Mart. ex DC. ARV X X X TM AYM 225 MYRTACEAE Blepharocalyx salicifolius (H.B.K.) O.Berg ARV X X X X T AYM 146 Calyptranthes obovata Kiaersk. ARV X T MBS 640 Calyptranthes sp. ARV X T AYM 285 Eugenia cf. oeidocarpa O.Berg. ARV X TM AYM 293 Eugenia eurysepala Kiaersk. ARV X X TM MBS 665 Eugenia handroana D.Legrand ARV X X TM AYM 133 Eugenia neomyrtifolia Sobral ARB X X T AYM 126 Eugenia sclerocalyx D.Legrand ARV X X X T AYM 68 Eugenia sp. ARV X X T AYM 288 Gomidesia sellowiana Berg. ARV X X X X T AYM 320 Myrceugenia alpigena (DC.) Landrum ARV X T AYM 264 Myrceugenia euosma (O.Berg) D.Legrand ARV X X X X T MBS 501 Myrceugenia franciscensis (O.Berg) Landrum ARV X X X X T AYM 130 Myrceugenia myrcioides (Cambess.) O.Berg. ARV X T MBS 687 Myrceugenia ovata (Hook & Arn.) O.Berg. ARV X X X T MBS 649 Myrceugenia pilotantha (Kiaersk.) Landrum ARV X X T MBS 662 Myrceugenia seriatoramosa (Kiaersk.) D.Legrand & Krausel ARV X X X T AYM 291 Myrceugenia sp. 1 ARV X X X T MBS 692 Myrceugenia sp. 2 ARV X T MBS 679 Myrcia breviramis (Berg.) D.Legrand ARV X X X X T MBS 65 Myrcia cf. dicrophylla D.Legrand ARV X TM MBS 503 Myrcia cf. freyreissiana (O. Berg.) Kiaersk. ARV X TM MBS 669 Myrcia cf. rostrata DC. ARV X TM AYM 268 Myrcia obtecta Kiaersk. ARV X X X T MBS 641 Myrcia richardiana (O.Berg) Kiaersk. ARV X X X X T MBS 496 Pimenta pseudocaryophyllus (Gomes) Landrum ARV X X X X T AYM 270 Plinia cordifolia (D.Legrand.) Sobral ARV X X X T MBS 365 Psidium sp. ARV X TM AYM 289 Siphoneugena reitzii D.Legrand ARV X X X X T AYM 123 Indeterminada 1 ARV X T MBS s/nº Indeterminada 2 ARV X T AYM 288 Indeterminada 3 ARV X X T MBS 515 Indeterminada 4 ARV X T AYM 145 Indeterminada 5 ARV X T MBS 687 NYCTAGINACEAE Guapira opposita (Vell.) Reitz ARV X TM MBS 232

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Tabela 3. Continuação... Família/Espécie Forma Local Fitofi sionomia Amostra IBI IGR PRA GIG OCHNACEAE Ouratea vaccinioides Engl. ARV X X T AYM 186 ONAGRACEAE Fuchsia regia (Vand. ex. Vell) Muniz var. serrae P.E.Berry TREP X X X T AYM 144 ORCHIDACEAE Bulbophyllum napellii Lindl. EPI X TM MBS 580 Dichaea anchorifera Cogn. EPI X TM AYM 208 Encyclia cf. patens Hook. EPI X TM AYM 209 Encyclia fausta (Rchb. f. ex Cogn.) Pabst EPI X T AYM 240 Epidendron ellipticum Grah. HER X TC MBS 113 Gomesa sp. EPI X TM AYM 211 Maxillaria bradei Schltr. ex Hoehne EPI X TM AYM 212 Maxillaria picta Hook. EPI X TM AYM 131 Maxillaria sp. EPI T MBS 608 Octomeria cf. iguapensis Schltr. EPI X T MBS s/nº Octomeria cf. robusta Barb.Rodr. EPI T MBS 577 Oncidium fl exuosum (Kunth) Lindl. HER X TM MBS 581 Oncidium sp. HER X T MBS s/nº Phymatidium tillandsioides Barb.Rodr. EPI X T AYM 206 Pleurothallis sp. 1 EPI X TM MBS 582 Pleurothallis sp. 2 EPI X TM AYM 239 Pleurothallis sp. 3 EPI X TM MBS s/nº Prescottia cf. stachyoides (Sw.) Lindl. HER X X X TM AYM 678 Promenaea xanthina Lindl. EPI T AYM 189 Promenaea sp. EPI X T MBS s/nº Sauroglossum sp. HER X TM MBS 578 Scaphyglottis modesta (Rchb. f.) Schltr. EPI X TM AYM 188 Sophronitis coccinea (Lindl.) Reichb. EPI X X X X T MBS 114 Stelis cf. fraterna Lindl. EPI T AYM 238 Indeterminada 1 EPI X T MBS s/nº Indeterminada 2 EPI X T MBS s/nº Indeterminada 3 EPI X TM MBS s/nº Indeterminada 4 EPI X TM MBS s/nº Indeterminada 5 HER X TM MBS 578 OROBANCHACEAE Velloziella westermanii Dusén ARB X X X T MBS 598 PASSIFLORACEAE Passifl ora mendoncaei Harms TREP X X T AYM 193 PENTAPHYLLACACEAE Ternstroemia brasiliensis Cambess ARV X X X X T MBS s/nº PIPERACEAE Peperomia cf. rizzinii Yunker HER X X T MBS 564 Peperomia cf. trineuroides Dahlst. HER T MBS 565 Peperomia corcovadensis Gardner HER X X T MBS 414 Peperomia sp. 1 HER X T MBS 689 Peperomia sp. 2 HER X X T AYM 312 Peperomia tetraphylla (G. Forst.) Hook. & Arn. HER X X T AYM 195 Piper xylosteoides (Kunth) Steud. ARB X T MBS 563

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Florística altomontana no Paraná

Tabela 3. Continuação... Família/Espécie Forma Local Fitofi sionomia Amostra IBI IGR PRA GIG POACEAE Aulonemia fi mbriatifolia M.G.Clark HER X TC MBS 456 Chusquea anelytroides Rupr. ex. Doell HER X X X T AYM 301 Paradiolyra micrantha (Kunth) Davidse & Zuloaga HER X X T MBS 683 Panicum sp. HER X X TC AYM 300 Panicum sp. HER X TC MBS s/nº Paspalum polyphyllum Nees ex Trin. HER X TM MBS 472 Indeterminada 1 HER X T MBS 469 Indeterminada 2 TREP X X T MBS 677 Indeterminada 3 HER X T AYM 108 Indeterminada 4 HER X TM AYM 18 Indeterminada 5 HER X TM MBS 471 Indeterminada 6 HER X TM AYM 300 POLIGONACEAE Coccoloba persicaria L. ARB X X T AYM 200 PROTEACEAE Euplassa cantareirae Sleumer ARV X T MBS s/nº Euplassa aff. nebularis Rambo & Sleumer ARV X TM MBS 465 Roupala rhombifolia Mart. ex Meissn. ARV X X X T MBS 502 Roupala cf. consimilis Mez ARV X MBS s/nº RHAMNACEAE Rhamnus sphaerosperma Sw. ARV X X X X T AYM 203 ROSACEAE Prunus brasiliensis (Cham. & Schltdl.) Dietrich ARV X X X T MBS 574 RUBIACEAE Alibertia concolor (Cham.) Schum. ARV X T AYM 80 Coccocypselum condalia Pers. HER X X X T MBS 329 Coccocypselum guianense (Aubl.) K. Schum. HER X T MBS 294 Coussarea contracta Benth. & Hook.f. ARV X TM AYM 132 Faramea cf. cyanea Müll. Arg. ARV X X T AYM 83 Faramea sp. 1 ARV X T AYM 80 Faramea sp. 2 ARV X T AYM 242 Galium hypocarpium (L.) Endl. ex Griseb ssp. indecorum HER X X TC MBS 303 (Cham. & Scl.) Dempster Manettia cordifolia Wart. TREP X X X T AYM 29 Psychotria stachyoides Benth. ARB X X T MBS 597 Psychotria sp. 1 ARB X T AYM 82 Psychotria sp. 2 ARB X X T MBS 266 Rudgea jasminoides (Cham.) Müll. Arg ARB X T AYM 228 Rudgea parquioides (Cham.) Müll. Arg. ARV X X X T MBS 68 Rudgea sp. ARB X T MBS 301 Indeterminada 1 ARB X T MBS 68 Indeterminada 2 ARB X T MBS 446 SALICACEAE Xylosma pseudosalzmanii Sleumer ARV X X T AYM 180 SAPINDACEAE Matayba guianensis Aubl. ARV X TM AYM 229 SMILACACEAE Smilax campestris Griseb. TREP X X X X T MBS 450

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Tabela 3. Continuação... Família/Espécie Forma Local Fitofi sionomia Amostra IBI IGR PRA GIG SOLANACEAE Brunfelsia cf. pilosa Plowman ARB X T MBS 599 Solanum megalochiton Mart. TREP X TM AYM 23 Solanum sp. 1 ARB X T MBS 695 STYRACACEAE Styrax martii Seub. ARV X X TM AYM 85 SYMPLOCACEAE Symplocos incrassata Aranha ARV X T AYM 87 Symplocos corymboclados Brand ARV X X X X T MBS 701 Symplocos bidana Aranha ARV X X X T AYM 24 THEACEAE Gordonia fruticosa (Schrad.) H.Keng ARV X X X X T AYM 88 THYMELAEACEAE Daphnopsis fasciculata (Meisn.) Nevling ARV X TC AYM 235 Daphnopsis sellowiana Taub. ARV X X X T MBS 605 VALERIANACEAE Valeriana ulei Grabn. HER X X X TC MBS 73 VIOLACEAE Viola cerasifolia A.St.-Hill. HER X X T AYM 237 VOCHYSIACEAE Vochysia cf. bifalcata Warm. ARV X TM AYM 246 WINTERACEAE Drimys angustifolia Miers. ARV X X X T AYM 236 Drimys brasiliensis Miers. ARV X X X X T MBS 606 PODOCARPACEAE Podocarpus sellowii Klotzsch ARV X X X X T MBS 231 ASPLENIACEAE Asplenium oligophyllum Kaulf. EPI X T AYM 345 Asplenium scandicinum Kaulf. EPI X T MBS 725 Asplenium harpeodes Kunze EPI X T MBS 726 Asplenium pseudonitidum Raddi EPI X T AYM 91 Indeterminada 1 HER X T AYM 147 BLECHNACEAE Blechnum cordatum (Desv.) Hieron. HER X X X T AYM 10 DRYOPTERIDACEAE Arachniodes cf. denticulata (Sw.) Ching EPI X X T MBS 743 Pteris defl exa Link HER X T MBS 732 Rumohra adiantiformis (G. Forst.) Ching HER X X X T MBS 706 Lastreopsis amplissima (C. Presl) Tindale X X T AYM 306 Indeterminada 1 HER X T AYM 330 CYATHECEAE Alsophila capensis J. Sm. HER X T MBS 723 Cyathea corcovadensis (Raddi) Domin HER X TM AYM 343 Cyathea sp. 1 HER X X T AYM 9 Cyathea sp. 2 HER X T AYM 92 Cyathea sp. 3 HER X T AYM 344 Plagiogyria fi alhoi Copel HER X T AYM 310 GLEICHENIACEAE Gleichenella pectinata (Willd.) Ching HER X TM AYM 356

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Tabela 3. Continuação... Família/Espécie Forma Local Fitofi sionomia Amostra IBI IGR PRA GIG GRAMMITIDACEAE Cochlidium punctatum (Raddi) L.E. Bishop X X X T AYM 332 Lellingeria apiculata (Kunze ex Klotzsch) A.R. Sm. & EPI X T MBS 711 R.C. Moran Lellingeria depressa (C. Chr.) A.R. Sm. & R.C. Moran EPI X X T AYM 338 Lellingeria organensis (Gardner) A.R. Sm. & R.C. Moran EPI X T MBS 715 Terpsichore achilleifolia (Kaulf.) A.R. Sm. EPI X X X T AYM 14 Terpsichore reclinata (Branc) Labiak EPI X T MBS 733 HYMENOPHYLLACEAE Hymenophyllum asplenioides (Sw.) Sw. HER X X T MBS 720 Hymenophyllum caudiculatum Mart. HER X T MBS 719 Hymenophyllum magellanicum Willd. HER X X T AYM 342 Hymenophyllum polyanthos (Sw.) Sw. HER X X T MBS 718 Hymenophyllum pulchellum Schltdl. & Cham. HER X T AYM 339 Trichomanes cristatum Kaulf. HER X T MBS 721 LOMARIOPSIDACEAE Elaphoglossum ornatum (Mett. ex Kuhn) H. Christ EPI X X T AYM 336 Elaphoglossum squamipes (Hook.) T.Moore EPI X X T AYM 16 LYCOPODIACEAE Huperzia acerosa (Sw.) Holub EPI X TM AYM 349 Huperzia heterocarpon (Fée) Holub EPI X X X T MBS 390 Huperzia quadrifariata (Bory ex Duperrey) Rothm. EPI X X X T MBS 703 POLYPODIACEAE Campyloneurum cf. acrocarpon EPI X TM AYM 335 Campyloneurum fallax Fée EPI X T MBS 458 Campyloneurum nitidum (Kaulf.) C. Presl EPI X X X T MBS 713 Pecluma sicca (Lindm.) M.G. Price EPI X T MBS 711 Pecluma recurvata (Kaulf.) M.G. Price EPI X T MBS 740 Pecluma sp. EPI X T AYM 305 Polypodium hirsutissimum Raddi EPI X X X T AYM 359 Serpocaulon catharinae (Langsd. & Fisch.) A.R. Sm. EPI X X T MBS 741 PTERIDACEAE Adianthum sp. 1 EPI X T AYM 334 Adianthum sp. 2 HER X TM AYM 333 Histiopteris incisa (Thunb.) J. Sm. HER X T AYM 17 Lindsaea botrychioides A. St.-Hil. HER X T MBS 702 Lindsaea ovoidea Fée HER X T MBS 709 Pteris sp. HER T MBS 724 SCHIZAEACEAE Anemia ferruginea Kunth HER X T MBS 712 SELAGINELLACEAE Selaginella macrostachya (Spring) Spring HER X TM MBS 735 Selaginella sp. 1 HER X TM AYM 354 THELYPTERIDACEAE Thelypteris sp. HER X X X X T AYM 149 Indeterminada 1 HER X T AYM 310 Indeterminada 2 HER X T AYM 147 Indeterminada 3 HER X TM AYM 343 Indeterminada 4 HER X T AYM 344 Total 185 165 129 154

http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn00609022009 http://www.biotaneotropica.org.br 66 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Scheer, M.B. & Mocochinski, A.Y.

Nas fl orestas altomontanas deste estudo foram encontradas espé- resultados (Tabela 4). Além de serem mais próximas entre si (apro- cies novas, descritas recentemente e encontradas também em refúgios ximadamente 20 km), as fl orestas altomontanas das serras da Igreja vegetacionais altomontanos por Mocochinski & Scheer (2008), tais e da Prata apresentam altitudes e gradientes altitudinais similares, como Alstroemeria amabilis (Assis 2003), Aulonemia fi mbriatifolia entre 1.250 e 1.480 m s.n.m.. A Serra do Ibitiraquire apresenta maior (Clark 2004) e Myrsine altomontana (Freitas & Kinoshita 2005). Além extensão e maior gradiente altitudinal, com fl orestas altomontanas destas, 2 espécies de Symplocos descritas recentemente (Aranha et al. típicas, em alguns locais ocorrendo desde os 1.200 m, alcançando os 2009) e uma espécie nova de Hesperozigis (Figura 2), ainda não descrita 1.850 m s.n.m., justifi cando sua maior riqueza de espécies (Tabela 3). (Tabela 3) também foram encontradas nas fl orestas altomontanas pelo A Serra Gigante apresenta fl orestas altomontanas em menores altitu- presente trabalho. Esta situação refl ete o pequeno esforço de pesquisa des (entre 950 e 1.050 m s.n.m.), patamares considerados montanos realizado nos ecossistemas altomontanos e evidencia a importância de nas outras serras amostradas. A ocorrência de fl orestas tipicamente ações para sua conservação. altomontanas em menores altitudes, em montanhas pequenas e iso- Considerando a riqueza fl orística vascular das fl orestas altomonta- ladas, geralmente mais próximas ao mar e constantemente cobertas nas na Serra do Mar no Paraná apresentada neste trabalho, juntamente por neblina, é comumente atribuída ao efeito de elevação de massa com o levantamento da fl ora vascular dos campos altomontanos ou “Massenerhebung effect”, fenômeno que envolve condições realizado por Mocochinski & Scheer (2008), estabelece-se uma geográfi cas, geomorfológicas e climáticas, as quais tem infl uência aproximação da riqueza fl orística dos ecossistemas altomontanos na temperatura, na formação de nuvens e na insolação ultravioleta na Serra do Mar paranaense. Compilando-se as listas fl orísticas das (Grubb 1971, Flenley 1995). Tais fl orestas estudadas no presente duas formações (fl orestas altomontanas e refúgios vegetacionais trabalho (Serra Gigante), apresentam uma área mais restrita e com altomontanos), obtem-se um total de 507 espécies ocorrentes nos um menor gradiente altitudinal, sofrem uma maior infl uência de ecossistemas altomontanos da Serra do Mar no Paraná. ecossistemas montanos, justifi cando sua menor similaridade com os outros trechos amostrados. 2. Comparações da fl orística vascular das fl orestas amostradas 3. Comparações com outras serras do sul e sudeste brasileiro As fl orestas altomontanas da Serra do Ibitiraquire apresentaram maior riqueza de espécies (185), seguidas das Serras da Igreja (165), Segundo Tabela 3, nenhuma espécie arbórea foi comum a todas as Serra Gigante (154) e Serra da Prata (129). O número de espécies áreas comparadas. Os índices de similaridade de Sörensen variaram arbóreas detectadas foram 66, 56, 60 e 49, respectivamente. Das de 0,04 até 0,78 (Tabela 5). espécies listadas, 35 foram comuns às quatro serras, sendo 23 ar- O dendrograma da análise de agrupamento resultante da presença bóreas (Tabela 3). e ausência de espécies arbóreas nas fl orestas altomontanas das quatro O dendrograma da análise de agrupamento resultante da presença serras estudadas e outras fl orestas ocorrentes acima dos 1.380 m de e ausência de espécies vasculares nas fl orestas altomontanas das altitude na região sul (PR e SC) e acima dos 1.800 m na região sudeste quatro serras estudadas (Figura 4) indicou uma maior proximidade (SP, RJ e MG) do Brasil, destacou dois grupos distintos (Figura 5). fl orística entre as serras da Igreja e da Prata. A Serra do Ibitiraquire O primeiro grupo incluiu as serras amostradas no presente traba- fi cou em posição intermediária e a Serra Gigante apresentou menor lho e também as outras serras paranaenses compiladas na Tabela 2, proximidade. Os índices de similaridade de Sörensen reforçam tais todas classifi cadas como “Floresta Ombrófi la Densa Altomontana” e pertencentes ao Complexo Serra do Mar. Das serras amostradas, a Serra Gigante indicou ligeiramente maior proximidade com os tra- Florística vascular balhos realizados em altitudes mais baixas na Serra da Baitaca (pico 1.000 Anhangava) e na Serra do Marumbi (picos Marumbi e Vigia), em 800 torno dos 1.280 m s.n.m.. Nesse grupo, seis espécies arbóreas foram 600 encontradas em todas as áreas: Ilex microdonta , Drimys brasiliensis , Gomidesia sellowiana, Blepharocalix salicifolius, Gordonia fruticosa 400

Distância e Ocotea porosa (considerada como O. catharinensis na compilação 200 de Koehler et al. 2002). 0 O segundo grupo incluiu tanto fl orestas altomontanas represen- Gigante Ibitiraquire Igreja Prata tativas dos estados mais ao sul (SC e RS) quanto mais ao norte (SP, (PR) (PR) (PR) (PR) RJ e MG) das fl orestas do presente trabalho. No entanto, as duas Figura 4. Dendrograma de análise de agrupamento com base na presença e fl orestas altomontanas de SC mostraram maior dissimilaridade com ausência de espécies vasculares nas fl orestas altomontanas de quatro serras as outras dentro desse grupo. Os índices de similaridade de Sörensen amostradas no presente estudo. reforçam tais resultados (Tabela 5). Isto está provavelmente ligado à Figure 4. Cluster analysis dendrogram of vascular species presence and absence grande distância entre as áreas, resultando em infl uências de diferentes in the four cloud forests sampled in the present study, Southern Brazil. centros de endemismo, como por exemplo o centro São Paulo/Rio de

Tabela 4. Similaridades fl orísticas com base no índice de Sörensen, considerando as espécies vasculares (incluindo determinações em nível de gênero e de morfotipos) das fl orestas altomontanas das quatro serras amostradas no Paraná. Table 4. Vascular Floristic Sörensen similarities for four cloud forests in the state of Paraná, Southern Brazil. Ibitiraquire (PR) Ibitiraquire (PR) _ Igreja (PR) Igreja (PR) 0,57 _ Prata (PR) Prata (PR) 0,60 0,62 _ Gigante (PR) Gigante (PR) 0,34 0,39 0,40 _ http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn00609022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 67

Florística altomontana no Paraná _ (RJ) Itatiaia _ (SP) C Jordão _ (MG) Camanducaia orestas altomontanas das quatro serras o Brasil. _ (SP) espécie) das fl PE C Jordão _ (SC) R Rastro _ (SC) M Igreja 380 m a.s.l. in Southern Brazil and above 1,800 m a.s.l. in Southestern Brazil. 380 m a.s.l. in Southern Brazil and above _ (PR) Araçatuba _ (PR) Salto _ Marumbi/ Vigia (PR) Vigia _ (PR) M Catira _ 1 e 2 (PR) Anhangava Anhangava _ (PR) Gigante _ (PR) Prata _ (PR) Igreja orestas ocorrentes acima dos 1.380 m de altitude na região sul (PR e SC) e acima dos 1.800 m na região sudeste (SP, RJ e MG) d sudeste (SP, sul (PR e SC) acima dos 1.800 m na região orestas ocorrentes acima dos 1.380 m de altitude na região _ (PR) Ibitiraquire orísticas com base no índice de Sörensen, considerando somente espécies arbóreas (incluindo determinações somente em nível de orísticas com base no índice de Sörensen, considerando somente espécies arbóreas (incluindo determinações em nível Similaridades fl Arboreal Floristic Sörensen similarities for four cloud forests in the state of Paraná and for other forests occurring above 1. and for other forests occurring above Arboreal Floristic Sörensen similarities for four cloud forests in the state of Paraná M Catira (PR) 0,42 0,45 0,46 0,38 0,54 C Jordão (SP) 0,10 0,17 0,11 0,12 0,15 0,14 0,14 0,14 0,11 0,12 0,13 0,17 0,24 Anhangava 1 e 2 (PR)Anhangava 0,53 0,57 0,60Salto (PR) 0,48 0,44 0,45 0,52 0,35 0,63 0,65 0,51 PE C Jordão (SP)Camanducaia (MG) 0,17 0,15 0,20 0,16 0,17 0,13 0,12 0,16 0,17 0,14 0,11 0,13 0,16 0,16 0,13 0,13 0,11 0,14 0,10 0,20 0,11 0,20 0,20 Araçatuba (PR) 0,39 0,41 0,52 0,29 0,44 0,54 0,46 0,54 Prata (PR) 0,77 0,78 Itatiaia (RJ) 0,04 0,07 0,05 0,07 0,07 0,08 0,09 0,04 0,04 0,05 0,07 0,14 0,16 0,15 Igreja (PR) 0,75 Ibitiraquire (PR) R Rastro (SC) 0,29 0,30 0,28 0,15 0,19 0,16 0,15 0,16 0,19 0,78 Gigante (PR) 0,51 0,57 0,53 M Igreja (SC) 0,29 0,28 0,26 0,12 0,17 0,16 0,13 0,16 0,20 Marumbi/Vigia (PR)Marumbi/Vigia 0,48 0,55 0,60 0,55 0,63 0,55 amostradas no Paraná e de outras fl amostradas no Paraná Tabela 5. Tabela 5. Table http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn00609022009 http://www.biotaneotropica.org.br 68 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Scheer, M.B. & Mocochinski, A.Y.

Florística arbórea características físico-químicas diferentes, que obviamente interferem 3.000 na estrutura e composição da fl oresta. As fl orestas sobre Latossolos 2.500 em Camanducaia, em Minas Gerais (França & Stehmann 2004), 2.000 apresentam em média, 17 m de altura, diferindo das demais fl orestas 1.500 analisadas neste trabalho (alturas entre 3 e 7 m) e concordando com

Distância 1.000 a descrição de fl orestas altomontanas de Veloso et al. (1991). 500 Portanto, ainda existem poucas informações para melhor defi nir e comparar as fl orestas altomontanas brasileiras, nas suas diferentes 0 formações fi togeográfi cas: Forestas Ombrófi las Densas (Amazônica e Atlântica), Ombrófi la Mista e Estacionais. Para se obter melhores Ita (RJ)

Ibi (PR) parâmetros sobre riqueza, distribuição de espécies e endemismo, são Igr (PR) Igr (SC) Sal (PR) Ca (MG) Gig (PR) Ara (PR) Pra (PR) CJo (SP) M/V (PR) Ras (SC) PCJ (SP) A1/2 (PR) MCa (PR) necessários trabalhos que priorizem a fl orística vascular de fl orestas Figura 5. Dendrograma de análise de agrupamento com base na presença e altomontanas primárias e bem conservadas. Novos conhecimentos ausência de espécies arbóreas nas quatro serras amostradas no Paraná e de dessas formações e de suas funções, principalmente àquelas vin- outras fl orestas ocorrentes acima dos 1.380 m de altitude na região sul (PR e culadas à sua importância hidrológica, devem ser apresentados à SC) e acima dos 1.800 m na região sudeste (SP, RJ e MG) do Brasil. sociedade e subsidiar melhor, medidas para sua conservação, manejo Figure 5. Cluster analysis dendrogram of vascular species presence and e restauração. absence in the four cloud forests sampled in the present study and for other forests occurring above 1,380 m a.s.l. in Southern Brazil and above 1.800 m Agradecimentos a.s.l. in Southestern Brazil. Agradecemos à Fundação O Boticário de Proteção à Natureza pelo patrocínio do “Projeto Altomontana – A Floresta Ombrófi la Densa Altomontana e os Refúgios Vegetacionais Altomontanos no Janeiro, discutido por Thomas et al. (1998), que tem maior infl uência Paraná”, à Sociedade Fritz Muller de Ciências Naturais pelo apoio ao nas regiões costeiras dos estados de São Paulo, Rio de Janeiro e sul projeto. Agradecemos também às contribuições de Ruddy Proença, do Espírito Santo. Samuel Arruda, Sandro M. Silva, Gustavo Gatti, Gilberto Tiepolo, Na análise realizada, as fl orestas altomontanas paranaenses Carlos V. Roderjan, Osmar S. Ribas, Gert G. Hatschbach, Juarez (1º grupo) somente apresentaram Ilex microdonta como espécie arbó- Cordeiro, Edimilson Costa, Marcos Sobral, Renato Goldenberg, Paulo rea comum com as áreas de SC (índices de similaridade entre 0,12 e Labiak, Armando C. Cervi, Élide dos Santos, Olavo A. Guimarães, 0,29; Tabela 5). O 1º grupo apresentou somente Drimys brasiliensis Marília Borgo, Miriam Kaehler, Marcelo Brotto, Fabrício Meyer, como espécie arbórea comum em todas as áreas comparadas mais Carina Kozera, Rodrigo A. Kersten e dos revisores anônimos da ao norte (SP, RJ e MG) (índices de similaridade entre 0,04 e 0,20; revista. Tabela 5). Uma possível explicação para a diferenciação dos dois grupos Referências Bibliográficas é que a maior parte dos trabalhos em São Paulo, Rio de Janeiro e ALMEIDA, F.F.M. & De CARNEIRO, C.D. 1998. Origem e evolução da Santa Catarina indicou uma forte ocorrência de elementos da Floresta Serra do Mar. Rev. Bras. Geocienc. 28(2):135-150. 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Florística altomontana no Paraná

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Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Análise morfométrica em Thoracocharax stellatus (Kner, 1858) (Characiformes, Gasteropelecidae) proveniente de diferentes bacias hidrográfi cas Sul-americanas

Edson Lourenço da Silva1,3, Liano Centofante2 & Carlos Suetoshi Miyazawa2

1Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação da Biodiversidade, Instituto de Biociências,Universidade Federal de Mato Grosso – UFMT, Av. Fernando Corrêa da Costa, s/n, CCBS-II, CEP 78060-900, Cuiabá, MT, Brasil 2Laboratório de Citogenética Animal, Departamento de Biologia e Zoologia, Instituto de Biociências, Universidade Federal de Mato Grosso – UFMT, Av. Fernando Corrêa da Costa, s/n, CCBS-II, CEP 78060-900, Cuiabá, MT, Brasil 3Autor para correspondência: Edson Lourenço da Silva, e-mail: [email protected]

SILVA, E.L., CENTROFANTE, L. & MIYAZAWA, C.S. Morphometrics analysis in Thoracocharax stellatus (Kner, 1858) (Characiformes, Gasteropelecidae) from different South American river basins. Biota Neotrop., 9(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?article+bn01109022009.

Abstract: A free-size canonical variable analysis was made to investigate the morphological pattern of variation among different Thoracocharax stellatus populations in South American river basins: Araguaia-Tocantins and Paraguay Basins Rivers from Brazil, and Orinoco’s basin in Venezuela. Distinction among the samples from Araguaia-Tocantins and Orinoco were observed, with overlap of these populations with the Paraguay’s basin samples. The primarily characters responsible for this discrimination are head length and dorsal fi n length. The mechanisms that can act in this geographic variation among T. stellatus populations are discussed. Keywords: geographic variation, morphometry, canonical variables, silver hatchetfi sh

SILVA, E.L., CENTROFANTE, L. & MIYAZAWA, C.S. Análise morfométrica em Thoracocharax stellatus (Kner, 1858) (Characiformes, Gasteropelecidae) proveniente de diferentes bacias hidrográfi cas Sul-americanas. Biota Neotrop., 9(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn01109022009.

Resumo: Foram utilizadas análises de variáveis canônicas livres de tamanho com o objetivo de investigar os padrões de variação morfológica entre populações de Thoracocharax stellatus em bacias hidrográfi cas Sul-Americanas: rios das bacias Araguaia-Tocantins e Paraguai do Brasil e Orinoco na Venezuela. Distinções entre as amostras do Araguaia-Tocantins e Orinoco foram observadas, com leve sobreposição dessas populações com as amostras da bacia do Paraguai. Os caracteres morfométricos que são os principais responsáveis por esta diversifi cação são comprimento da cabeça e comprimento da nadadeira dorsal. Os mecanismos que podem estar atuando nesta variação geográfi ca entre populações de T. stellatus são discutidos. Palavras-chave: variação geográfi ca, morfometria, variáveis canônicas, papudinho.

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Silva, E.L. et al.

Introdução Thoracocharax stellatus (Kner, 1858), objeto deste estudo, representa também um interessante modelo para avaliar possíveis Indivíduos de uma mesma espécie que habitam diferentes regi- diferenças entre populações isoladas uma vez que se trata da espécie ões geográfi cas ou são expostos a diferentes condições ambientais, mais amplamente distribuída dentre os gasteropelecídeos (Weitzman freqüentemente exibem distintos fenótipos (Gould & Johnston 1972, & Palmer 1996, Netto-Ferreira et al. 2007), ocorrendo nas bacias Brett 1979). Nestes casos, as barreiras geográfi cas e/ou ecológicas hidrográfi cas dos rios Amazonas, Paraguai, Araguaia-Tocantins e permitem o estabelecimento de traços nas populações que represen- Orinoco (Weitzman 1960). Desta forma, este trabalho compara amos- tam modelos apropriados para o estudo da plasticidade fenotípica tras de populações isoladas de T. stellatus provenientes de rios que das espécies (Molina et al. 2006). compõem os sistemas de bacias Araguaia-Tocantins e Paraguai, do A família Gasteropelecidae compreende um grupo de peixes Brasil, e Orinoco, da Venezuela, com o objetivo de verifi car possíveis neotropicais de pequeno porte, que inclui nove espécies distribuídas variações morfológicas entre estas, contribuindo para o entendimento em três gêneros: Carnegiella Eigenmann 1909; Gasteropelecus da plasticidade fenotípica da espécie. Bloch, 1784 e Thoracocharax Fowler, 1906, ocorrendo no Panamá e em todos os países da América do Sul, exceto Chile (Weitzman & Material e Métodos Palmer 2003). Apesar do pequeno número de espécies, esta família apresenta muitos problemas taxonômicos relacionados à distinção das 1. Material examinado mesmas. Desta forma, considerando a sua ampla distribuição, análises Os indivíduos de T. stellatus utilizados neste estudo são prove- mais acuradas de indivíduos de diferentes localidades, podem revelar nientes de cinco regiões distribuídas nas bacias hidrográfi cas dos rios a existência de espécies adicionais (Weitzman & Weitzman 1982, Paraguai, Araguaia-Tocantins e Orinoco (Figura 1). Os exemplares Weitzman & Palmer 1996, Weitzman & Palmer 2003). originários da bacia do rio Paraguai provêm de três locais distintos: Um exemplo de estudo que demonstrou tais divergências foi o localidade de São Gonçalo (SG), município de Cuiabá, Mato Grosso realizado por Géry (1977) com Carnegiella marthae Myers, 1927 (15° 39’ 9,96” S and 56° 4’ 8,62” O); Reserva Particular do Patrimônio que apresentou diferenças marcantes em alguns caracteres merís- Natural SESC Pantanal (SE), município de Barão do Melgaço, Mato ticos entre as populações isoladas provenientes dos rios Orinoco e Grosso (16° 38’ 55,0” S and 56° 28’ 06,2” O); e município de Barra Negro, bem como Amazônia Peruana e Rio Madeira. Segundo este do Bugres (BB), Mato Grosso (15° 4’ 41,13” S and 57° 10’ 55,64” O). autor, a forma típica dos rios Orinoco-Negro têm sido chamada de Este material está depositado no Laboratório de Citogenética Animal, Carnegiella marthae marthae, e a da Amazônia Peruana é denomi- Universidade Federal do Mato Grosso, município de Cuiabá, Mato nada Carnegiella marthae schereri. Grosso (LCA 018, LCA 023, LCA 028).

Los Morros

R. Portuguesa Guanare

Barinas R. Guanare N R. Apure

R. Manapire OL VE San Fernando S R. Arauca Rio Orinoco

R. Capanaparo

Rio Meta

São José Sta. Rosa Gaúcha do Rio Claro Nova Vila Ribeirão Mutum do Norte Bonito 364 Nova Diamantino Lacerda MT Dona Canarana Rosa Nobres 174 BB Paranatinga Água Boa 25 Nova Pontes e Xavantina Lacerda Cuiabá SG Primavera Canceres 070 do Leste São 070 Porto Limão Vicente 070BG SE Barra Pocane do Garças Porto Torixoréu Cercado Rondonopolis Paraguai

Figura 1. Mapa evidenciando a região de origem das cinco populações de Thoracocharax stellatus (SG = São Gonçalo, SE = SESC Pantanal, BB = Barra do Bugres, BG = Barra do Garças e VE = Venezuela). Figure 1. Map evidencing the region of origin of the fi ve populations of Thoracocharax stellatus (SG = São Gonçalo, SE = SESC Pantanal, BB = Barra do Bugres, BG = Barra do Garças, and VE = Venezuela). http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn01109022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 73

Morphometrics analysis in Thoracocharax stellatus

Para o estudo morfométrico da população proveniente da bacia Resultados do Araguaia-Tocantins (BG) foram utilizados exemplares coletados no Rio Araguaia, município de Barra do Garças estado de Mato As cinco populações de T. stellatus estudadas se sobrepõem con- Grosso (15° 53’ 25,47” S and 52° 14’ 22,05” O). Os espécimes sideravelmente em tamanho para todos os caracteres morfométricos estão depositados no laboratório de Ictiologia do Departamento de (Tabela 1). Contudo, é possível verifi car que as médias das populações Ciências Biológicas e da Saúde, Instituto Universitário do Araguaia- do Araguaia-Tocantins e Paraguai são maiores que a população do Universidade Federal de Mato Grosso, Mato Grosso (ICLMA 015). Os espécimes da bacia do Rio Orinoco são provenientes dos córregos Mamon e Maraca, município de Guanare, Estado CND Portuguesa - Venezuela (09° 04’18” N and 69° 30’ 54” O; 09° 04’ 18” N DPD CNP and 69° 30’ 4” O) e estão depositados no Alburn University Museum, DI CF CPC Alburn Alabama - USA (AUM 22643, AUM 5299). 2. Análises morfométricas APC Para análise morfométrica foram utilizados 73 indivíduos. Todas as DO medidas dos caracteres morfométricos foram obtidas com o auxílio de paquímetro de aço com precisão de 0,05 mm. Medidas ponto a ponto AC CC foram realizadas para os seguintes caracteres: comprimento padrão (CP), distância pré-dorsal (DPD), altura do corpo (AC), altura do pedúnculo CM caudal (APC), comprimento do pedúnculo caudal (CPC), comprimento da nadadeira dorsal (CND), comprimento da nadadeira peitoral (CNP), comprimento da cabeça (CC), comprimento do focinho (CF), compri- CP mento da maxila (CM), distância interorbital (DI) e diâmetro da órbita Figura 2. Caracteres morfométricos mensurados em Thoracocharax stellatus (DO), de acordo com Fink & Weitzmann (1974) (Figura 2). de cinco diferentes regiões. Comprimento padrão (CP), distância pré-dorsal (DPD), altura do corpo (AC), altura do pedúnculo caudal (APC), A forma do corpo foi estudada através da Análise de Variáveis comprimento do pedúnculo caudal (CPC), comprimento da nadadeira dorsal Canônicas Livres de Tamanho (AVC) (Reis et al., 1990). Esta análise (CND), comprimento da nadadeira peitoral (CNP), comprimento da cabeça permite a visualização das similaridades morfológicas entre indivídu- (CC), comprimento do focinho (CF), comprimento da maxila (CM), distância os pela projeção dos valores individuais para cada população sobre interorbital (DI) e diâmetro da órbita (DO). os eixos canônicos de um gráfi co bidimensional, fornecendo valores Figure 2. Morphometric characters measured in Thoracocharax stellatus of fi ve de signifi cância das diferenças nos valores médios dos caracteres different region: standard length (CP), pre-dorsal length (DPD), body height morfométricos entre as populações de T. stellatus. As análises foram (AC), caudal peduncle height (APC), caudal peduncle length (CPC), dorsal fi n feitas utilizando-se o software PAST v. 1.3 (Hammer & Harper 2004) length (CND), pectoral fi n length (CNP), head length (CC), snout length (CF), e Systat v. 10. upper jaw length (CM), interorbital distance (DI), and orbit diameter (DO).

Tabela 1. Média, desvio padrão (em parênteses) e amplitude de variação de 12 caracteres (mm) para cinco populações de Thoracocharax stellatus. (SG = São Gonçalo, SE = SESC Pantanal, BB = Barra do Bugres, BG = Barra do Garças, VE = Venezuela). Table 1. Mean, standard deviation (in parentheses) and amplitude of variation of 12 characters (mm) for fi ve populations of Thoracocharax stellatus. (SG = São Gonçalo, SE = SESC Pantanal, BB = Barra do Bugres, BG = Barra do Garças, VE =Venezuela). Caráter Paraguai Araguaia Tocantins Orinoco SG SE BB BG VE (N = 26) (N = 27) (N = 20) (N = 23) (N = 20) CP 40,4 (2,9) 40,9 (2,7) 40,0 (6,6) 43,8 (6,0) 30,2 (4,4) 36,3-48,2 36,1-47,5 28,1-51,5 27,8-55,0 20,9-41,2 DPD 28,5 (2,2) 28,3 (2,1) 28,4 (5,1) 30,9 (3,5) 21,6 (3,4) 24,0-33,5 24,9-32,6 19,4-36,4 25,9-37,7 14,5- 30,6 AC 24,1(1,8) 24,3 (1,4) 23,6 (4,4) 25,5 (2,8) 17,1 (2,7) 21,1-28,6 22,2-27,5 16,9-30,5 21,5-31,2 10,9-23,9 APC 3,9 (0,4) 4,2 (0,48) 3,8 (0,7) 3,9 (0,6) 3,0 (0,5) 3,3-4,6 3,3-5,2 2,7-4,9 2,8-5,0 1,9-4,2 CPC 2,6 (0,5) 2,8 (0,3) 2,3 (0,4) 3,1 (0,5) 2,5 (0,4) 1,9-3,7 2,2-3,5 1,6-3,1 2,4-4,3 1,6-3,0 CPD 9,4 (0,8) 8,8 (1,8) 9,2 (1,7) 5,1 (0,8) 7,8 (1,2) 7,9-10,7 5,0-13,3 6,6-12,5 4,0-7,0 5,2-10,6 CNP 20,6 (1,5) 21,3 (2,0) 20,6 (3,9) 24,2 (2,9) 15,8 (2,6) 18-24,7 18,2-25,7 14,0-28,0 19,1-29,6 10,3-22,1 CC 9,7 (0,7) 9,7 (0,8) 9,8 (1,7) 9,3 (1,3) 8,9 (1,5) 8,4-11,2 8,6-11,2 7,3-13,3 7,3-12,2 5,7-12,6 CF 2,6 (0,3) 2,5 (0,3) 2,5 (0,5) 3,1 (0,4) 2,1 (0,4) 1,9-2,9 1,9-3,3 1,9-3,7 2,4-3,9 1,6-3,1 CM 7,3 (0,9) 6,6 (1,1) 8,1 (1,3) 7,1 (0,9) 4,2 (0,8) 5,6-8,6 4,0-7,9 5,3-10,3 5,2-8,6 3,0-7,1 DI 4,7 (0,3) 4,6 (0,3) 4,5 (0,7) 5,1 (0,6) 3,5 (0,5) 4,2-5,5 4,2-5,3 3,6-6,1 4,0-6,3 2,5-4,7 DO 3,6 (0,2) 3,5 (0,3) 3,4 (0,5) 3,8 (0,4) 2,9 (0,4) 3,2-4,0 3,1-4,1 2,4-4,5 3,1-4,6 2,2-3,8 http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn01109022009 http://www.biotaneotropica.org.br 74 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Silva, E.L. et al.

Orinoco. As três sub-populações que compõem o grupo da bacia do As variáveis que determinaram o tamanho e a forma dos indi- Paraguai (SG, SE, e BB) apresentam um conjunto de caracteres com víduos da população do Orinoco foram responsáveis pela distinção valores intermediários em comum. A amplitude de variação dos carac- deste grupo dos demais. De forma geral, nesta população, caracteres teres morfométricos de T. stellatus de todas as populações analisadas como comprimento pré-dorsal, comprimento padrão, comprimento indicam que a variação intrapopulacional é bastante elevada. da cabeça e comprimento do maxilar foram os que apresentaram Com a análise discriminante multivariada pôde-se constatar que os menores valores médios. Na população do Araguaia-Tocantins há uma diferenciação signifi cativa entre as populações com relação às somente o comprimento médio da nadadeira dorsal é menor que nas médias dos caracteres morfométricos (Wilk’s Λ = 0,0068; F = 21,34; demais populações. p < 0,0001). A primeira variável canônica livre de tamanho (VC1) O exame da contribuição de cada caracter morfométrico isolado acumula 66,32% da variação observada entre os grupos, enquanto não implicou na diferenciação das populações de T. stellatus. Pelo que a segunda 28,35%. Tanto VC1 quanto VC2 possui valores nega- contrário, caracteres como comprimento da cabeça e comprimento da tivos e positivos, demonstrando a interação entre forma e tamanho dos espécimes (Tabela 2). A ordenação das cinco populações sobre o eixo da VC1 mostra que há completa discriminação entre as popu- lações do Araguaia-Tocantins e Orinoco (BG e VE respectivamente) a 1,04 CM (Figura 3b). AC Contudo, as populações Araguaia-Tocantins em um extremo do 0,96 espaço canônico e Orinoco em outro apontam discreta sobreposição com a população SE proveniente da bacia do Paraguai. No espaço produzido pela VC2 é possível verifi car que a população do Orinoco 0,88 (VE) se distingue claramente do conjunto formado pela população APC SG e BB (Paraguai) e que a população Araguaia-Tocantins se distin- 0,80 CND DI CP gue somente da população BB (Paraguai) (Figura 3b). A correlação dos caracteres originais com a VC1 mostra que o 0,72 comprimento da nadadeira dorsal da população Araguaia-Tocantins e

Correlação com VC 2 DPD o comprimento da cabeça da população Orinoco contribuíram para a 0,64 CNP discriminação entre as populações (Figura 3a), sugerindo uma varia- DO ção adaptativa local. No eixo da VC2, o comprimento do maxilar e a 0,56 altura do corpo para a população Orinoco foram os caracteres mais CF CC importantes para discriminação das populações no espaço projetado pelas variáveis canônicas independentes do tamanho (Figura 3a). 0,48 CPC

Discussão –0,56 –0,24 00,08 Correlação com VC 1 As análises morfométricas permitiram agrupar as diferentes popu- lações de T. stellatus em pelo menos três conjuntos baseados em dife- b renças signifi cativas tanto no tamanho quanto na forma dos indivíduos. Os grupos formados compreendem respectivamente as populações das bacias dos rios Araguaia-Tocantins, Paraguai e Orinoco. VE BG VE Tabela 2. Coefi cientes das variáveis canônicas discriminantes livres de BG VE tamanho (VC1 e VC2) de 12 caracteres morfométricos das populações de SE Thoracocharax stellatus. Os valores estão expressos como vetores de cor- SE relação entre os coefi cientes e os caracteres originais. BG SG Table 2. Coeffi cients of free-size canonical variable (VC1 and VC2) of BG VE 12 morphometrics characters of the populations of Thoracocharax stellatus. SG SE

Variável canônica 2 Variável BG The values are expressed as correlation’s vectors between the coeffi cients BG SE and original characters. BB SE Caráter VC1 VC2 BB CP 0,207 –0,022 SG SG BB DPD 0,271 0,153 AC –0,014 –0,418 BB

APC 0,143 –0,125 Variável canônica 1 CPC –0,039 0,374 Figure 3. a) Vetores mostrando a direção da variação dos caracteres no plano CND 0,761 –0,150 da variável canônica 1 e 2; b) Diagrama de dispersão dos escores individuais CNP –0,251 0,242 das cinco populações de Thoracocharax stellatus no espaço defi nido pelas CC 0,419 0,359 variáveis canônicas 1 e 2 (SG = São Gonçalo, SE = SESC Pantanal, BB = Barra CF –0,136 0,259 do Bugres, BG = Barra do Garças e VE =Venezuela). CM –0,102 –0,513 Figura 3. a) Vectors showing the directions of characters on canonical DI –0,121 0,022 variable 1 and 2; b) Diagram of dispersion of individual scores of the fi ve Thoracocharax stellatus populations in the space defi ned for canonical vari- DO –0,001 0,324 ables 1 and 2 (SG = São Gonçalo, SE = SESC Pantanal, BB = Barra do Bugres, % variação 66,32% 28,35% BG = Barra do Garças, and VE = Venezuela). http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn01109022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 75

Morphometrics analysis in Thoracocharax stellatus nadadeira dorsal juntos, foram responsáveis pela discriminação das foram os mais variáveis e capazes de distinguir as populações, suge- populações do Araguaia-Tocantins e Orinoco no espaço da variável rindo ação de diferentes regimes seletivos sobre estas. canônica 1. Já a altura do corpo e comprimento do maxilar foram Neves & Monteiro (2003) observaram que a divergência morfo- os mais importantes na discriminação da população do Orinoco na lógica intra-específi ca em Poecilia vivipara Bloch & Schneider, 1801 variável canônica 2. está fortemente associada ao habitat. Nestas populações o corpo é Embora a análise de caracteres morfométricos seja útil na iden- mais alto em indivíduos que habitam regiões cobertas por macrófi tas e tifi cação de amostras de diferentes rios, mesmo que estes estejam mais fusiforme em indivíduos que habitam regiões abertas. O mesmo geografi camente próximos (Hermida et al. 2005), a considerável padrão pode ser observado para Bryconops caudomaculatus (Günther sobreposição dos valores dos caracteres individuais das populações 1864) e Biotodoma wawrini (Gosse 1963), que apresentam corpo que compõem a Bacia do rio Paraguai (SE, SG e BB), não permitiu mais fusiforme quando encontrados em canais do que em lagoas da a distinção destas sub-populações. Este fato permite sugerir que, até planície de inundação venezuelana (Langerhans et al. 2003). o momento, a distância entre as sub-populações desta bacia, não se No que diz respeito à morfologia de caracteres relacionados confi gura como um mecanismo de isolamento a ponto de distinguir ao hábito alimentar, muitos autores afi rmam que estas variações morfologicamente as populações por meio desta metodologia. podem ser observadas mesmo entre peixes de uma mesma espécie, Em comparação com outros vertebrados, os peixes demonstram que ocupam diferentes ambientes, sendo uma resposta adaptativa maior variação nos caracteres morfológicos tanto dentro quanto entre ao tipo de alimento explorado (Lindsey 1981, Meyer 1990, Turigan populações (Dunham et al. 1979, Allendorf 1988, Thompson 1991, et al. 1995). Wimberger 1992). Nestes casos, a utilização da análise de variáveis Estudando o hábito alimentar de T. stellatus em um trecho lêntico canônicas livres de tamanho é interessante porque a elevada ampli- da bacia do alto Rio Tocantins, Netto-Ferreira et al. (2007) observaram tude de variação dos caracteres intrapopulacionais em função, por a estreita relação da espécie com a área próxima às margens, onde exemplo, de dimorfi smo sexual em tamanho ou estágios de desen- presas, na sua maioria invertebrados terrestres, são fornecidas pela volvimento diferenciados, poderia mascarar as diferenças reais entre vegetação ripária associada. A manutenção da relação terra-água no as populações (Reis et al. 1990). caso de um ambiente lótico, exigiria adaptações que maximizassem a Diferenças morfológicas entre populações geografi camente iso- captura dos alimentos levando, além de alterações comportamentais, ladas como as verifi cadas para T. stellatus têm sido freqüentemente à mudanças em aspectos morfológicos. relatadas na diferenciação de outros grupos de peixes neotropicais As divergências morfológicas observadas neste estudo entre as (Bemvenuti 2000, Shibatta & Hoffmann 2005, Shibatta & Artoni populações de T. stellatus provenientes das bacias dos Rios Orinoco, 2005). Nesta classe, a forma do corpo exerce infl uência sobre a Araguaia-Tocantins e Paraguai são condizentes com a distância en- efi ciência de locomoção em diferentes ambientes, particularmente tre cada uma delas, uma vez que as amostragens foram feitas entre no forrageamento e fuga de predadores (Neves & Monteiro 2003). extremos de distribuição. Assim, o estabelecimento de um caracter adaptativo que aperfeiçoe Com isso, estes resultados permitem sugerir a existência de con- tais comportamentos pode ser decisivo para a persistência da popu- siderável plasticidade adaptativa neste grupo que pode ocorrer, por lação no local. exemplo, em função dos diferentes ambientes explorados e ausência Os resultados encontrados foram baseados em séries compara- de fl uxo gênico entre estes. Entretanto, a ausência de informações tivas de indivíduos de diversos tamanhos que possivelmente incluiu sobre populações localizadas em pontos intermediários aos estu- indivíduos de diferentes idades. Entretanto, essa grande amplitude dados não permite inferir sobre a existência de variação clinal nos de variação foi perfeitamente superada pela metodologia de análise caracteres morfométricos que podem ser infl uenciados por algum utilizada. Mesmo assim, devido ao tamanho reduzido e diferenciado fator ambiental. Análises genéticas com marcadores moleculares em das amostras e a ausência de dados sobre populações intermediárias indivíduos destas localidades podem enriquecer as discussões sobre as entre os pontos amostrados, é possível que as diferenças fenotípicas observações deste trabalho ampliando assim, o conhecimento sobre observadas entre os espécimes de T. stellatus não refl itam a estru- a plasticidade T. stellatus. tura fenotípica da população natural. Dessa forma, demonstrações conclusivas de diferenças fenotípicas entre populações desta espécie Agradecimentos requerem a adição de amostras de localidades intermediárias. Assumindo que a notável diferenciação fenotípica entre popula- Os autores são gratos a CAPES, CNPq, FAPEMAT e UFMT pelo ções de T. stellatus não resulta de amostragens insufi cientes, existem suporte fi nanceiro, ao Professor Donald Taphorn pelo auxílio com os pelo menos duas hipóteses para explicar os resultados encontrados: a) dados da bacia do Orinoco, ao Professor Paulo Venere com os dados as condições ambientais diversas dirigem a diferenciação fenotípica; da bacia do Araguaia-Tocantins. b) o isolamento das populações favorece alterações genéticas que implicam em mudanças fenotípicas. Referências Bibliográficas Dentre os fatores ambientais diretamente relacionados às al- ALLENDORF, F.W. 1988. Conservation biology of fi shes. Conserv. Biol. terações fenotípicas destacam-se os efeitos da velocidade da água 2:145-148. (Claytor et al. 1991, McLaughlin & Grant 1994, Imre et al. 2002), BARLOW, G.W. 1961. 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http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn01109022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Anfíbios Anuros do Parque Estadual das Furnas do Bom Jesus, sudeste do Brasil, e suas relações com outras taxocenoses no Brasil

Cybele de Oliveira Araujo1,2,3,4, Thais Helena Condez2,3, & Ricardo Jannini Sawaya3 1Seção de Ecologia Florestal, Instituto Florestal Rua do Horto, 931, Horto Florestal, CEP 02377-000. São Paulo, SP, Brasil 2Programa de Pós-graduação Interunidades em Biotecnologia, Instituto de Ciências Biomédicas, Universidade de São Paulo – USP Av. Prof. Lineu Prestes, 1730. Ed. ICB-IV, Ala Norte, sala 3, Cidade Universitária, CEP 05508-900, São Paulo, SP, Brasil 3Laboratório Especial de Ecologia e Evolução, Instituto Butantan Av. Dr. Vital Brasil, 1500, CEP 05503-900, São Paulo, SP, Brasil 4Autor para correspondência: Cybele de Oliveira Araujo, e-mail: [email protected] ou [email protected]

ARAUJO, C. O., CONDEZ, T. H. & SAWAYA, R. J. S. Anuran amphibians of Parque Estadual das Furnas do Bom Jesus, Southeastern Brazil, and its relationships with other assemblages in Brazil. Biota Neotrop., 9(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?article+bn01309022009. Abstract: We present the 24 anuran species occuring in Parque Estadual das Furnas do Bom Jesus (PEFBJ), municipality of Pedregulho, São Paulo state, southeastern Brazil. Barycholos ternetzi, Rhinella rubescens, Scinax canastrensis, and Phyllomedusa ayeaye correspond to new records to the São Paulo state species list, the latter species considered as threatened in IBAMA and IUCN lists. In order to characterize the PEFBJ anuran assemblage we compare its species composition with 66 localities from different biomes in Brazil. The 67 assemblages were ordinated and grouped by Principal Coordinates Analysis (ACOP) and Cluster Analysis. The multivariate analysis allowed the identifi cation of four groups: one from Amazonian forest assemblages; two from Atlantic forest assemblages, being one consisting of dense Atlantic rain forest of Bahia, Espírito Santo states and its transitions with seasonal semideciduous forests (Minas Gerais state), and the other one consisting of localities of dense Atlantic rain forest of Rio de Janeiro, São Paulo, Paraná states and its transitions with araucaria rain forest (Atlantic rain forest with Araucaria angustifolia), seasonal semideciduous forests, and Pampas Biome assemblages; assemblages from more open physiognomies, as Caatinga (semiarid steppe of Northeast Brazil), Cerrado (Brazilian savanna), Pantanal (Brazilian wetlands), and the Atlantic forest (seasonal semideciduous forests) were included in the fourth group. The faunistic groups obtained indicate that species composition of the 67 localities are strongly related to the vegetation types where they occur. The great diversity observed among the physiognomic vegetation types could be related to the topographic and climatic variations found in the different biomes considered in our analysis (Amazon, Caatinga, Cerrado, Atlantic forest, Pampas and Pantanal). The anuran assemblage of PEFBJ was grouped among the biomes with open phytophysiognomies (fourth group), showing great similarity to the faunas of Cerrado and semideciduous forests in the Atlantic forest Biome of São Paulo state. Keywords: Amphibia, diversity, Cerrado, semideciduous forests, Pedregulho, São Paulo.

ARAUJO, C. O., CONDEZ, T. H. & SAWAYA, R. J. S. Anfíbios Anuros do Parque Estadual das Furnas do Bom Jesus, sudeste do Brasil, e suas relações com outras taxocenoses no Brasil. Biota Neotrop., 9(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn01109022009.

Resumo: Apresentamos as 24 espécies de anfíbios anuros que ocorrem no Parque Estadual das Furnas do Bom Jesus (PEFBJ), Pedregulho, São Paulo, sudeste do Brasil. Barycholos ternetzi, Rhinella rubescens, Scinax canastrensis e Phyllomedusa ayeaye correspondem a novos registros para o estado de São Paulo, sendo a última espécie incluída na lista de espécies ameaçadas de extinção do Ibama e IUCN. Para caracterizar a taxocenose de anuros do PEFBJ, comparamos sua composição de espécies com a de outras 66 localidades em diversos biomas e fi tofi sionomias do Brasil. As 67 taxocenoses foram ordenadas e agrupadas por meio de uma Análise de Coordenadas Principais (ACOP) e uma Análise de Agrupamento (Cluster Analysis). As análises multivariadas permitiram a identifi cação de quatro grupos: um de taxocenoses amazônicas; dois de taxocenoses de Mata Atlântica, sendo um composto por fl oresta ombrófi la densa dos estados da Bahia e Espírito Santo e sua transição com a fl oresta estacional semidecidual (Minas Gerais), e o outro por localidades de fl oresta ombrófi la densa dos estados do Rio de Janeiro, São Paulo e Paraná e suas transições com a fl oresta ombrófi la mista, fl oresta estacional semidecidual, além de taxocenoses do Bioma Pampa; no quarto grupo foram incluídas as taxocenoses de biomas que apresentam fi tofi sionomias mais abertas, como Caatinga, Cerrado, Pantanal e a Mata Atlântica (fl oresta estacional semidecidual). Os agrupamentos faunísticos obtidos indicam que as composições de espécies das 67 localidades analisadas estão fortemente relacionadas com o tipo de vegetação onde ocorrem. A grande diversidade observada entre as fi sionomias vegetais pode ser relacionada às variações topográfi cas e climáticas encontradas nos diferentes biomas examinados (Amazônia, Caatinga, Cerrado, Mata Atlântica, Pampa e Pantanal). A taxocenose de anuros do PEFBJ foi agrupada àquelas presentes em biomas com fi tofi sionomias abertas (quarto grupo), apresentando grande similaridade com as faunas de Cerrado e da fl oresta estacional semidecidual presente no Bioma Mata Atlântica do estado de São Paulo. Palavras-chave: Amphibia, diversidade, Cerrado, fl oresta estacional, Pedregulho, São Paulo. http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn01309022009 http://www.biotaneotropica.org.br 78 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Araujo, C. O. et al.

Introdução Poucos trabalhos sobre composição de espécies da anurofau- na foram realizados em áreas de Cerrado e da fl oresta estacional O Brasil é um dos países mais ricos do planeta em termos de semidecidual presente na Mata Atlântica do estado de São Paulo. biodiversidade, apresentando em seu território dois dos 34 hotspots Em áreas que apresentam um contato entre estes dois biomas foram mundiais prioritários para a conservação biológica, a Mata Atlântica realizados inventários na região de Botucatu (Jim 1980, Rossa-Feres e o Cerrado. A Mata Atlântica ocupa a quinta posição dentre eles, em & Jim 1994), Nova Itapirema (Vasconcelos & Rossa-Feres 2005) e relação à diversidade e endemismo por unidade de área (Mittermeier Parque Estadual de Porto Ferreira (M.B.O. Dixo e R.A.G. Fuentes, et al. 2004). dados não publicados). Nas áreas que apresentam fi tofi sionomias Extremamente ameaçada pela ação humana, a Mata Atlântica foi de Cerrado há levantamentos em Pirassununga (Brasileiro 1998), 2 reduzida a apenas 7,26% (97.596 km ) de sua extensão original de Estação Ecológica de Itirapina (Brasileiro et al. 2005, Thomé 2006), 2 1,3 milhões de km , o que correspondia a aproximadamente 15% do Estação Ecológica de Assis (Bertoluci et al. 2007, C.O. Araujo (2008), território brasileiro (Morellato & Haddad 2000, SOS Mata Atlântica dados não publicados) e recentemente na Estação Ecológica de Santa & INPE 2008). Entretanto, apenas uma porcentagem pequena destes Bárbara (C.O. Araujo (2009), dados não publicados). Muito pouco se remanescentes (4,1%) encontra-se protegida sob alguma forma legal conhece sobre a anurofauna de fl orestas estacionais semideciduais do de proteção, podendo ainda estar vulneráveis a pressões políticas estado, sendo escassos os trabalhos realizados em áreas que possuem e históricas (Wilson 1997, Fonseca et al. 2004a). No Bioma Mata exclusivamente esta fi tofi sionomia. Realizaram-se dois levantamentos Atlântica, a fl oresta estacional semidecidual é uma das formações mais no município de Rio Claro: Floresta Estadual Edmundo Navarro de frágeis e menos protegida por unidades de conservação (SOS Mata Andrade (Toledo et al. 2003) e Reserva Legal Mata São José (Zina Atlântica & INPE 1997). Dentre as formações fl orestais brasileiras et al. 2007), um inventário de curto prazo para subsidiar o plano de esta é, sem dúvida, a que sofreu maior desmatamento, principalmente manejo do Parque Estadual do Morro do Diabo (Dixo et al. 2006), nas regiões cuja topografi a facilita o uso do solo para a agropecuária. na Estação Ecológica de Caetetus (Bertoluci et al. 2007), Mata Pela abundância de espécies arbóreas de alto valor econômico, essa de Santa Genebra (Zina et al. 2007), Estação Ecológica de Bauru fl oresta foi severamente devastada, fazendo com que as espécies da (C.O. Araujo (2008), dados não publicados) e mais recentemente, fauna fossem reduzidas e ou confi nadas em alguns poucos fragmentos na Estação Ecológica de Angatuba (C.O. Araujo (2009), dados não fl orestais (Leitão Filho 1987, Valladares-Pádua & Faria 2003). publicados). Assim como a Mata Atlântica, o Cerrado, que anteriormente pos- Apresentamos neste trabalho uma lista das espécies de anfíbios 2 suía uma extensão de 2 milhões de km (23% do território nacional), anuros do Parque Estadual das Furnas do Bom Jesus, município de encontra-se igualmente ameaçado pela agricultura e pecuária exten- Pedregulho, nordeste do estado de São Paulo. Também caracterizamos siva (Ratter et al. 1997). Apesar de sua grande extensão no território a distribuição de espécies neste parque e comparamos a composição nacional e enorme importância para a conservação da biodiversidade de espécies dessa taxocenose com a de outras 66 localidades de (Myers et al. 2000), apenas 2,1% de sua área encontra-se protegida diversos biomas brasileiros, de acordo com o mapa de biomas do por unidades de conservação de proteção integral (Ratter et al. IBGE (2004). 1997; Fonseca et al. 2004b). Estudos recentes estimaram a partir de imagens de satélite que quase 55% da cobertura vegetal de Cerrado Material e Métodos foi devastada e se não houver uma reversão nas taxas de ocupação que causam os níveis alarmantes de destruição atual, não existirão 1. Área de estudo mais áreas naturais deste bioma a partir de 2030 fora das unidades de conservação de proteção integral (Machado et al. 2004). O Parque Estadual das Furnas de Bom Jesus (PEFBJ; A Mata Atlântica é o bioma brasileiro com a maior riqueza de 20° 11’ 14”-16’ 34” S e 47° 22’ 13”-29’ 17” O; 635 a 1.035 m de anfíbios anuros, com mais de 400 espécies conhecidas, sendo que altitude) localiza-se no município de Pedregulho, junto à divisa dos aproximadamente 85% destas (cerca de 340 espécies) são endêmicas estados de São Paulo e Minas Gerais, com área total de 2.069,06 ha ao bioma, que conta ainda com um grande número de espécies não (Branco et al. 1991). O clima da região é Mesotérmico de inverno descritas (Cruz & Feio 2007). A diversidade de espécies de anfíbios seco, com temperaturas variando entre 18 e 32 °C no verão, e entre anuros no bioma Cerrado é elevada, porém o endemismo é menor 3 e 13 °C no inverno. O relevo apresenta topos achatados e arre- quando comparado com a Mata Atlântica. Ocorrem neste bioma dondados na parte superior, com encostas escarpadas em forma de 141 espécies de anfíbios, das quais aproximadamente 33% (47 es- cuestas e cânions, predominando os latossolos (G.A.D.C. Franco, pécies) estão restritas a este bioma (Bastos 2007). dados não publicados). No estado de São Paulo ocorre uma transição entre esses dois A região do PEFBJ pode ser incluída no domínio dos chapa- biomas bastante distintos, apresentando os limites mais ao sul do dões recobertos por cerrados e penetrados por fl orestas de galeria Bioma Cerrado. Atualmente apenas 3.457.301 hectares da superfície (Ab’Sáber 2005). A paisagem da região é formada por cerradões, do estado apresenta cobertura vegetal natural, incluindo todas as cerrados e campos nos interfl úvios, fl orestas de galeria contínuas suas fi tofi sionomias, o que corresponde a 13,9% do seu território no fundo e nos fl ancos dos baixos vales (fl oresta estacional semi- (Kronka et al. 2005). A região ocidental do estado é, sem dúvida, a decidual e fl oresta estacional semidecidual aluvial), e nas encostas mais devastada, com menos de 6% de cobertura fl orestal, dispersa e paredões convexos das furnas (cânions) está presente a fl oresta em pequenos fragmentos (Kronka et al. 1993). estacional decidual (Figura 1). No PEFBJ a transição entre uma ou Os anfíbios anuros presentes no estado de São Paulo, cerca de outra formação ocorre de forma gradual (ecótono), sendo que as 250 espécies, podem ser divididos em dois grupos: espécies que fl orestas estacionais têm início nas paredes das furnas, distribuindo- ocorrem nas fi tofi sionomias de fl oresta ombrófi la densa presentes no se em função do gradiente de umidade. Nas situações de solo raso litoral e áreas adjacentes como a Serra do Mar, Serra da Mantiqueira ou afl oramentos rochosos, onde o estresse hídrico no período seco e Serra da Bocaina, e as espécies encontradas em áreas com formação é elevado, a presença da fl oresta estacional decidual é marcante. Já vegetal aberta (fi tofi sionomias de Cerrado) e fl oresta estacional que na situação das nascentes e grotas, onde se concentram maior umi- ocorrem no Planalto Ocidental do interior do estado (Rossa-Feres dade e solos coluvionais, ocorre a fl oresta estacional semidecidual et al. 2008). (G.A.D.C. Franco, dados não publicados). No parque, a vegetação http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn01309022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 79

Amphibians from Furnas do Bom Jesus State Park

trilhas, córregos e riachos no interior da mata e também em ambien- tes aquáticos lênticos presentes em áreas abertas, incluindo brejos, lagoas, poças e represas. Para todos os espécimes capturados foram registradas as seguintes informações: local; coordenada geográfi ca (com uso de GPS); data e horário de coleta; fi sionomia vegetal (fi tofi sionomias abertas de Cerrado ou fl orestais); tipo de substrato (água, solo, vegetação, tronco, etc.); atividade (vocalização, deslocamento, etc.); condições ambientais (tem- peratura, umidade, etc.) e a altitude. Para os indivíduos coletados foram também registrados o comprimento rostro-cloacal com paquímetro (0,01 mm) e a massa com dinamômetros portáteis (0,1 g). Os exemplares coletados (licença IBAMA/RAN n° 096/06 e 260/06) foram identifi cados a partir da consulta ao material disponível na cole- N ção Célio Fernandes Baptista Haddad (CFBH), consulta à bibliografi a especializada e por especialistas, sendo depositados na coleção de OLanuros CFBH, Departamento de Zoologia, Instituto de Biociências, Universidade Estadual Paulista, Rio Claro, São Paulo (ver apêndice). S 3. Análise dos dados Para caracterizar a taxocenose de anfíbios anuros do PEFBJ, comparamos a sua composição de espécies com a de outras 66 loca- lidades, o que totalizou 425 espécies presentes nos diversos biomas do Brasil, de acordo com o IBGE (2004) (Figura 2; Tabela 1). Para 5000 500 1000 m a comparação foram utilizados apenas os dados de presença das es- pécies em cada localidade. Para evitar a interferência de problemas taxonômicos foram excluídas das análises as espécies citadas como Floresta estacional semidecidual montana indeterminadas nos manuscritos originais e comunicações pessoais, Floresta estacional decidual montana Floresta estacional semidecidual aluvial de inundação temporária tais como: “sp.” (espécie não identifi cada), “gr.” (grupo de espécie), Floresta estacional semidecidual aluvial de inundação permanente “aff.” (affi nis), sendo que as espécies citadas como “cf.” (confer) Formações pioneiras com influência fluvial Cerrado stricto sensu foram mantidas nas análises. As localidades foram ordenadas em Cerrado campo sujo relação à sua composição de espécies por meio de uma análise de Vegetação de transição de floresta estacional semidecidual e cerrado coordenadas principais (ACOP) realizada no aplicativo PrCoord 1.0 Outros do programa Canoco for Windows versão 4.51 (Ter Braak & Smilauer 2002). Em função das listas de espécies diferirem muito entre si em Figura 1. Fitofi sionomias do Parque Estadual das Furnas do Bom Jesus e os relação a fatores como diferentes métodos e esforço de captura, e sítios de amostragem dos anfíbios anuros (pontos amarelos). Acima à esquerda, áreas de estudo com características ecológicas diferentes, a medi- localização da área de estudo no estado de São Paulo, sudeste do Brasil (Fonte: modifi cado de I.F.A. Mattos, dados não publicados). da de similaridade empregada na análise foi o índice de Sorensen (√1 – Sorensen). Este índice foi escolhido por não considerar a Figure 1. Phytophysiognomies of Parque Estadual das Furnas do Bom Jesus and sampled sites of anuran amphibians (yellow dots). Upper left, location ausência de espécies, que pode ser uma informação pouco confi ável of study area in São Paulo state, southeastern of Brazil (Source: modifi ed of considerando o esforço amostral variável nos diversos inventários I.F.A. Mattos, unpublished data). utilizados, e por considerar apenas as espécies comuns às diversas localidades. Também foi realizada uma análise de agrupamento (Cluster Analysis), utilizando programa MVSP 3.1 (Kovach 1999). Como coefi ciente de similaridade, foi utilizado o mesmo índice natural nos topos das chapadas e nas vertentes mais suaves ocupadas empregado na análise de coordenadas principais (Sorensen) e como por fi tofi sionomias de Cerrado foi quase inteiramente substituída por método de agrupamento a média de grupo não ponderada, conhecida culturas de café e pastagens, sendo que atualmente essas formações como UPGMA (Unweighted Pair Group Average Method) (Manly se encontram em regeneração. Por outro lado, as áreas de mais difícil 1994). Os resultados gráfi cos das duas análises foram comparados acesso, como as escarpas que delimitam as furnas, mantiveram-se visualmente, permitindo a identifi cação de grupos formados por pouco alteradas, apresentando atualmente remanescentes da mata estas localidades, considerando a similaridade que estas apresenta- natural, incluindo fl oresta estacional decidual e semidecidual em ram em relação à composição de espécies de anuros. Na análise de manchas descontínuas (Branco et al. 1991). agrupamento foram considerados signifi cantes apenas os valores de 2. Coleta dos dados coefi ciente inferiores a 0,2, ou seja, aceitaram-se como consistentes e independentes apenas quatro grupos (Figuras 4 e 5). As coletas de anfíbios anuros foram realizadas em quatro viagens com quatro dias de amostragem consecutivos, totalizando 16 dias Resultados e Discussão distribuídos entre o fi nal da estação seca e início da estação chuvosa, nos meses de agosto, setembro e outubro de 2006 e janeiro de 2007. 1. Espécies encontradas Utilizamos a procura auditiva (PA), procura visual (PV) e encontros ocasionais (EO) (Crump & Scott 1994). A procura auditiva e a procura Foram registradas no PEFBJ 24 espécies de anfíbios anu- visual foram realizadas durante a noite, geralmente cinco a seis horas ros pertencentes a 15 gêneros, distribuídos em sete famílias por noite (total de 170 horas/pessoa de PV). Durante o dia, foram (Bufonidae, Cycloramphidae, Hylidae, Leiuperidae, Leptodactylidae, realizadas 30 horas/pessoa de PV. A amostragem foi realizada em Microhylidae e Strabomantidae) (Tabela 2; Figura 3). http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn01309022009 http://www.biotaneotropica.org.br 80 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Araujo, C. O. et al.

a 41

4 3 b 1 39 67 40 38 58 61 56 37 55 2 50 57 66 6 5 63 60 64 65 53 52 49 62 35 7 59 34 23 54 8 9 33 29 46 44 27 51 45 30 48 43 10 26 31 28 24 47 42 11 36 32 22 17 25 20 16 21

15 12 13 14 18 19 Figura 2. a) Mapa do Brasil e b) do estado de São Paulo com as 67 localidades analisadas neste estudo (para maiores detalhes, ver Tabela 1). Os círculos rep- resentam os biomas predominantemente fl orestais e os quadrados referem-se aos biomas formados em maior parte por fi tofi sionomias vegetais abertas. As cores representam os biomas: azul marinho - Amazônia; vermelho - Caatinga; amarelo - Cerrado; verde - Mata Atlântica; azul claro - Pampa; e rosa - Pantanal. Figure 2. a) Brazil and b) São Paulo state maps showing the 67 localities analyzed in this study (see Table 1 for details). Circles represent biomes mainly forested and squares mostly open phytophysiognomies. Colors represent the biomes: navy blue - Amazon; red - semiarid steppe of Northeast Brazil; yellow - Brazilian savanna; green - Atlantic forest; light blue - Pampas; and pink - Brazilian wetlands.

Tabela 1. Lista das localidades comparadas com o PEFBJ. Biomas: Amazônia (fl oresta ombrófi la aberta - FOA, fl oresta ombrófi la densa - FOD e fi tofi sionomia savânica - S); Caatinga (savana estépica - SE); Cerrado (fi tofi sionomias savânicas - S e campos rupestres); Mata Atlântica (fl oresta estacional semidecidual - FES, fl oresta ombrófi la densa - FOD, fl oresta ombrófi la mista - FOM e campos rupestres); Pampa (formações pioneiras de infl uência fl uvial (várzea) e marinha (restinga) - FPFM); e Pantanal (fi tofi sionomias savânicas - S). Table 1. List of localities compared to PEFBJ. Biomes: Amazon (Amazonian open rain forest - FOA, Amazonian dense rain forest - FOD and savannic phyto- physiognomie - S); semiarid steppe of Northeast Brazil (stepic savanna - SE); Brazilian savanna (savannic phytophysiognomies - S and rocky montane fi elds); Atlantic forest (seasonal semideciduous forest - FES, Atlantic rain forest - FOD, araucaria rain forest - FOM and rocky montane fi elds); Pampas (pioneer formations of fl uvial and marine infl uence - FPFM); and Brazilian wetlands (savannic phytophysiognomies - S). Localidade (estado) N° N° de Bioma Fitofi sionomias Referência espécies predominantes Baixo Rio Purus e Solimões (AM) 1 43 Amazônia FOD Gordo 2003 Município de Espigão do Oeste (RO) 2 47 Amazônia FOA Bernarde 2007 Reserva Adolpho Ducke (AM) 3 50 Amazônia FOD Lima et al. 2006 Manaus (AM) 4 31 Amazônia FOD M. Martins, dados não publicados Reserva Sapiranga (BA) 5 25 Mata Atlântica FOD Juncá 2006 Serra da Jibóia (BA) 6 29 Mata Atlântica FOD/ Juncá 2006 campos rupestres Fragmentos da região nordeste 7 30 Mata Atlântica FES/FOD Feio & Caramaschi 2002 de Minas Gerais Fazenda Vista Bela (BA) 8 34 Mata Atlântica FOD Silvano & Pimenta 2003 RPPN Estação Veracruz (BA) 9 39 Mata Atlântica FOD Silvano & Pimenta 2003 REBIO de Duas Bocas (ES) 10 34 Mata Atlântica FOD Prado & Pombal Jr. 2005 APA de Goiapaba-Açu (ES) 11 41 Mata Atlântica FOD Ramos & Gasparini 2004 FLONA de Chapecó (SC) 12 28 Mata Atlântica FOM Lucas & Fortes 2008 PN de Aparados da Serra (SC e RS) 13 31 Mata Atlântica FOD/FOM Deiques et al. 2007 Reserva Pró-Mata (RS) 14 36 Mata Atlântica FOM Kwet & Di-Bernado 1999 Município de Fazenda Rio Grande (PR) 15 32 Mata Atlântica FOM Conte & Rossa-Feres 2007 Município de Tijucas do Sul (PR) 16 23 Mata Atlântica FOM Conte & Machado 2005 Município de Telêmaco Borba (PR) 17 39 Mata Atlântica FES/FOM Machado 2004 Butiazais de Tapes e 18 24 Pampa FPFM Borges-Martins et al. 2007 Lagoa do Casamento (RS) PN da Lagoa do Peixe e 19 16 Pampa FPFM Loebmann 2005 EEc do Taim (RS) PE da Ilha do Cardoso (SP) 20 16 Mata Atlântica FOD Bertoluci et al. 2007 http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn01309022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 81

Amphibians from Furnas do Bom Jesus State Park

Tabela 1. Continuação... Table 1. Continued...

Localidade (estado) N° N° de Bioma Fitofi sionomias Referência espécies predominantes Guaraqueçaba (PR) 21 33 Mata Atlântica FOD Castanho 2000 EEc de Juréia-Itatins (SP) 22 31 Mata Atlântica FOD Pombal Jr. & Gordo 2004 PE da Serra do Mar - Picinguaba (SP) 23 50 Mata Atlântica FOD C.F.B. Haddad, M. Hartmann e M. Martins, dados não publicados PE de Ilhabela (SP) 24 29 Mata Atlântica FOD F.C. Centeno e R.J. Sawaya, dados não publicados Município do Rio de Janeiro (RJ) 25 68 Mata Atlântica FOD Izecksohn & Carvalho-e-Silva 2002 Reserva Florestal de Morro Grande (SP) 26 26 Mata Atlântica FOD Dixo & Verdade 2006 PE da Serra do Mar - Curucutu (SP) 27 46 Mata Atlântica FOD L. Malagoli e M. Martins, dados não publicados REBIO de Paranapiacaba (SP) 28 69 Mata Atlântica FOD V.K. Verdade, dados não publicados Estação Biológica de Boracéia (SP) 29 68 Mata Atlântica FOD Heyer et al. 1990, Bertoluci 1997 Município de Tapiraí e Piedade (SP) 30 48 Mata Atlântica FOD T.H. Condez, dados não publicados PE Carlos Botelho (SP) 31 72 Mata Atlântica FOD H. Zaher, dados não publicados; Moraes et al. 2007 PE de Intervales (SP) 32 48 Mata Atlântica FOD Bertoluci 2001 PM Anhanguera (SP) 33 16 Mata Atlântica FOD C.O. Araujo, dados não publicados PM do Itapetinga, Atibaia (SP) 34 29 Mata Atlântica FOD R.J. Sawaya, dados não publicados Serra do Japi (SP) 35 31 Mata Atlântica FES/FOD Haddad & Sazima 1992, Ribeiro et al. 2005 Município de Poços de Caldas (MG) 36 49 Mata Atlântica FOM Cardoso 1986, Leonel 2004 Dunas de Ibiraba (BA) 37 11 Caatinga SE Damasceno 2005 EE de Caetés (PE) 38 19 Mata Atlântica FOD E.M. Santos, dados não publicados Maturéia (PB) 39 11 Caatinga SE Arzabe 1999 São José do Bonfi m (PB) 40 15 Caatinga SE Arzabe 1999 Ilha de Maracá (RR) 41 15 Amazônia S Martins 1998 PE de Ibitipoca (MG) 42 30 Mata Atlântica FES Feio 1990 RPPN Santuário do Caraça (MG) 43 43 Mata Atlântica FES/ Canelas et al. 2007 campos rupestres Serra do Cipó (MG) 44 43 Cerrado S/ campos Eterovick & Sazima 2004 rupestres PN da Serra da Canastra (MG) 45 30 Cerrado S/campos Haddad et al. 1988 rupestres EE de Nhumirim (MS) 46 19 Pantanal S Gordo & Campos 2003 PN da Serra da Bodoquena (MS) 47 37 Pantanal S Uetanabaro et al. 2007 Serras de Entorno do Pantanal Sul (MS) 48 33 Pantanal S Gordo & Campos 2005 Região do Rio Manso (MT) 49 47 Cerrado S Strüssmann 2000 Serra da Mesa (GO) 50 22 Cerrado S Pavan 2001 PN de Emas (GO, MS e MT) 51 26 Cerrado S P.H. Valdujo, dados não publicados EE de Águas Emendadas (DF) 52 26 Cerrado S Brandão & Araújo 1998 APA de Cafuringa (DF) 53 35 Cerrado S Brandão et al. 2006 FLONA de Silvânia (GO) 54 29 Cerrado S Bastos et al. 2003 CEPTA/IBAMA Pirassununga (SP) 55 16 Cerrado S Brasileiro 1998 Município de Formoso 56 17 Cerrado S Leite et al. 2006 do Araguaia (TO) PE do Morro do Diabo (SP) 57 15 Mata Atlântica FES Dixo et al. 2006 Nova Itapirema (SP) 58 27 Mata Atlântica FES/S Vasconcelos & Rossa-Feres 2005 Mata de Santa Genebra (SP) 59 17 Mata Atlântica FES Zina et al. 2007 Município de Botucatu (SP) 60 43 Cerrado FES/S Jim 1980 PE de Porto Ferreira (SP) 61 16 Cerrado FES/S M.B.O. Dixo e R.A.G. Fuentes, dados não publicados EEc de Caetetus (SP) 62 24 Cerrado FES Bertoluci et al. 2007 EEc de Assis (SP) 63 23 Cerrado S C.O. Araujo, dados não publicados EEc de Bauru (SP) 64 20 Cerrado FES C.O. Araujo, dados não publicados FE Edmundo Navarro de Andrade, 65 21 Mata Atlântica FES Toledo et al. 2003 Rio Claro (SP) EEc de Itirapina (SP) 66 28 Cerrado S Brasileiro et al. 2005 PE das Furnas do Bom Jesus (SP) 67 24 Cerrado FES/S presente estudo http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn01309022009 http://www.biotaneotropica.org.br 82 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Araujo, C. O. et al.

Tabela 2. Anfíbios anuros, tipos vegetacionais e sítios reprodutivos amostrados no PEFBJ entre agosto de 2006 e janeiro de 2007. Fitofi sionomias: áreas al- teradas (AA); cerrado campo sujo (CCS); cerrado stricto sensu (CSS); fl oresta estacional decidual montana (FEDM); fl oresta estacional semidecidual aluvial (FESA); fl oresta estacional semidecidual montana (FESM); e vegetação de transição entre fl oresta estacional semidecidual e Cerrado (trans. FESA/FESM/ CCS/CSS). Sítios reprodutivos: brejo permanente (BP); brejo temporário (BT); córrego permanente (CP); córrego temporário (CT); lagoa permanente (LP); poça temporária (PT); riacho temporário de mata (RTM); e serapilheira de mata (SM). Table 2. Anuran amphibians, physiognomic vegetation types and breeding sites sampled at PEFBJ from August 2006 to January 2007. Phytophysiognomies: disturbed areas (AA); cerrado campo sujo (CCS); cerrado stricto sensu (CSS); seasonal deciduous montane forest (FEDM); seasonal semideciduous aluvial forest (FESA); seasonal semideciduous montane forest (FESM); and transition between seasonal semideciduous forest and Cerrado (trans. FESA/FESM/CCS/ CSS). Breeding sites: permanent swamp (BP); temporary swamp (BT); permanent streamlet (CP); temporary streamlet (CT); permanent pond (LP); temporary puddle (PT); temporary forest stream (RTM); and leaf-litter (SM). Família/Espécie Tipo vegetacional Sítio reprodutivo BUFONIDAE Rhinella rubescens * AA, CSS, FEDM, FESA, FESM, trans. FESA/FESM/CSS BP, CP, LP Rhinella schneideri AA, FESA CP CYCLORAMPHIDAE cultripes FESM RTM HYLIDAE Dendropsophus elianeae AA, CSS BT, LP Dendropsophus minutus AA, CCS, CSS, trans. FESM/CCS BP, BT, CP, CT, LP Dendropsophus nanus AA, CCS LP Hypsiboas albopunctatus AA, CCS, CSS, FESA, FESM, trans. FESA/FESM/CCS BP, BT, CP, CT, LP Hypsiboas faber AA, FESA, FESM, trans. FESA/FESM/CCS BT, LP Hypsiboas lundii AA, FESA, FESM, trans. FESA/FESM/CCS BP, CP, CT, LP, RTM Phyllomedusa ayeaye * CSS, trans. FESM/CSS CT Scinax canastrensis * AA, FESA, FESM, trans. FESA/FESM/CCS BP, CP, LP Scinax fuscovarius AA, CCS, CSS, FESM, trans. FESA/FESM/CCS BP, BT, LP Trachycephalus venulosus AA LP LEIUPERIDAE Eupemphix nattereri CCS LP Physalaemus cuvieri AA, CCS, CSS, trans. FESA/FESM/CCS BP, BT, CT, LP Physalaemus marmoratus CCS LP Pseudopaludicola saltica AA, CSS PT LEPTODACTYLIDAE Leptodactylus fuscus AA, CCS, trans. FESA/FESM/CCS BP, BT, CT, LP Leptodactylus labyrinthicus AA, CCS, CSS, trans. FESM/CCS BP, BT, LP Leptodactylus ocellatus AA LP MICROHYLIDAE Chiasmocleis albopunctata AA, CCS, CSS BT, LP Dermatonotus muelleri AA LP Elachistocleis cf. ovalis AA, CCS, CSS, trans. FESA/FESM/CCS BP, BT, LP STRABOMANTIDAE Barycholos ternetzi * FEDM, FESA, FESM, trans. FESA/FESM/CCS SM *Novas ocorrências para o estado de São Paulo (Araujo et al. 2007a, Araujo et al.2007b).

Apresentamos a seguir uma lista de espécies comentada, com foi observado no PEFBJ (Araujo et al. 2007a). É encontrada informações sobre a distribuição geográfi ca e utilização de sítios para freqüentemente em áreas abertas, associada aos riachos perma- a reprodução pelas espécies, dados de comprimento rostro-cloacal nentes de fundo pedregoso e poças, onde machos vocalizam nas médio em milímetros (CRC médio), massa média em gramas (Massa margens durante a noite na estação seca (de abril a setembro) e, média), sendo desconsiderado o dimorfi smo sexual dos indivíduos em geral, com a parte posterior do corpo submersa (Eterovick & capturados, e o número de indivíduos capturados (Nc) e observados Sazima 2004). Diferencia-se da outra espécie do mesmo gênero (No) durante as amostragens. que ocorre na área por apresentar um tamanho relativamente menor, coloração do ventre e membros avermelhada e não pos- FAMÍLIA BUFONIDAE suir a glândula paracnêmica na tíbia, característica de Rhinella 1. Rhinella rubescens (Lutz 1925), Figura 3a schneideri (Lutz 1934). Indivíduos foram avistados de agosto a Esta espécie de tamanho médio (CRC médio = 84,2 mm; outubro no PEFBJ, porém somente em agosto (fi m da estação amplitude 40,2 a 109,0 mm; Massa média = 74,5 g; amplitude seca) machos foram avistados vocalizando em brejos, córregos 39,0 a 108,8 g; Nc = 7; No = 8) é amplamente distribuída pelos e lagoas permanentes. A espécie foi observada em diversas for- cerrados do centro-oeste do Brasil, ocorrendo desde os estados mações vegetais incluindo: áreas alteradas; cerrado stricto sensu; do Pará e Piauí até Goiás e Minas Gerais (Frost 2007), sendo fl oresta estacional decidual e semidecidual montana e fl oresta que o primeiro registro dessa espécie para o estado de São Paulo estacional semidecidual aluvial e locais que apresentaram uma http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn01309022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 83

Amphibians from Furnas do Bom Jesus State Park

a b c

d e f

g h i

j k l

Figura 3. Espécies de anfíbios anuros registradas no Parque Estadual das Furnas do Bom Jesus, município de Pedregulho, SP. a) Rhinella rubescens; b) Rhinella schneideri; c) Odontophrynus cultripes; d) Dendropsophus elianeae; e) Dendropsophus minutus; f) Dendropsophus nanus; g) Hypsiboas albopunctatus; h) Hypsiboas faber; i) Hypsiboas lundii; j) Phyllomedusa ayeaye; k) Scinax canastrensis; l) Scinax fuscovarius; m) Trachycephalus venulosus; n) Eupemphix nattereri; o) Physalaemus cuvieri; p) Physalaemus marmoratus; q) Pseudopaludicola saltica; r) Leptodactylus fuscus; s) Leptodactylus labyrinthicus; t) Leptodactylus ocellatus; u) Chiasmocleis albopunctata; v) Dermatonotus muelleri; w) Elachistocleis cf. ovalis; x) Barycholos ternetzi. Fotos: Thais H. Condez e Cybele O. Araujo. Figure 3. Anuran species recorded at Parque Estadual das Furnas do Bom Jesus, Pedregulho municipality, SP. a) Rhinella rubescens; b) Rhinella schneideri; c) Odontophrynus cultripes; d) Dendropsophus elianeae; e) Dendropsophus minutus; f) Dendropsophus nanus; g) Hypsiboas albopunctatus; h) Hypsiboas faber; i) Hypsiboas lundii; j) Phyllomedusa ayeaye; k) Scinax canastrensis; l) Scinax fuscovarius; m) Trachycephalus venulosus; n) Eupemphix nattereri; o) Physalaemus cuvieri; p) Physalaemus marmoratus; q) Pseudopaludicola saltica; r) Leptodactylus fuscus; s) Leptodactylus labyrinthicus; t) Leptodactylus ocellatus; u) Chiasmocleis albopunctata; v) Dermatonotus muelleri; w) Elachistocleis cf. ovalis; x) Barycholos ternetzi. Photos: Thais H. Condez and Cybele O. Araujo.

http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn01309022009 http://www.biotaneotropica.org.br 84 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Araujo, C. O. et al.

m n o

p q r

s t u

v w x

Figura 3 (Continuação). Espécies de anfíbios anuros registradas no Parque Estadual das Furnas do Bom Jesus, município de Pedregulho, SP. a) Rhinella rubescens; b) Rhinella schneideri; c) Odontophrynus cultripes; d) Dendropsophus elianeae; e) Dendropsophus minutus; f) Dendropsophus nanus; g) Hypsiboas albopunctatus; h) Hypsiboas faber; i) Hypsiboas lundii; j) Phyllomedusa ayeaye; k) Scinax canastrensis; l) Scinax fuscovarius; m) Trachycephalus venulosus; n) Eupemphix nattereri; o) Physalaemus cuvieri; p) Physalaemus marmoratus; q) Pseudopaludicola saltica; r) Leptodactylus fuscus; s) Leptodactylus labyrinthicus; t) Leptodactylus ocellatus; u) Chiasmocleis albopunctata; v) Dermatonotus muelleri; w) Elachistocleis cf. ovalis; x) Barycholos ternetzi. Fotos: Thais H. Condez e Cybele O. Araujo. Figure 3 (Continued). Anuran amphibian species recorded at Parque Estadual das Furnas do Bom Jesus, Pedregulho municipality, SP. a) Rhinella rubescens; b) Rhinella schneideri; c) Odontophrynus cultripes; d) Dendropsophus elianeae; e) Dendropsophus minutus; f) Dendropsophus nanus; g) Hypsiboas albopunctatus; h) Hypsiboas faber; i) Hypsiboas lundii; j) Phyllomedusa ayeaye; k) Scinax canastrensis; l) Scinax fuscovarius; m) Trachycephalus venulosus; n) Eupemphix nattereri; o) Physalaemus cuvieri; p) Physalaemus marmoratus; q) Pseudopaludicola saltica; r) Leptodactylus fuscus; s) Leptodactylus labyrinthicus; t) Leptodactylus ocellatus; u) Chiasmocleis albopunctata; v) Dermatonotus muelleri; w) Elachistocleis cf. ovalis; x) Barycholos ternetzi. Photos: Thais H. Condez and Cybele O. Araujo.

http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn01309022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 85

Amphibians from Furnas do Bom Jesus State Park

0,4

17 16

15 60 14 35 66

13 12 32 34 33 30 65 63 36 61 62 55 28 64

26 31 59 52 58 18 27 45 67 C 19 29 53 42 44 57 51 eixo 1 54 43

47 –0,4 21 56 0,4 D 48 24

22 49

23 50 25 20 7

11 38 37 5 46 10 B 39 6 40 9 8 2 4 41 A

1 3

–0,4 eixo 2

Amazônia Cerrado Pampa Caatinga Mata Atlântica Pantanal

Figura 4. Diagrama de ordenação da Análise de Coordenadas Principais (ACOP), resultante da composição de espécies de anfíbios anuros registradas nas 67 localidades analisadas, Índice de Similaridade de Sorensen (ver Tabela 1). As localidades foram agrupadas em: Grupo A (taxocenoses da Amazônia - fl oresta ombrófi la); Grupo B (taxocenoses da Mata Atlântica dos estados da Bahia, Minas Gerais e Espírito Santo - fl oresta ombrófi la densa e sua transição com a fl oresta estacional semidecidual); Grupo C (taxocenoses do Pampa e Mata Atlântica dos estados do Rio de Janeiro, São Paulo e Paraná - fl oresta ombrófi la densa e sua transição com a fl oresta estacional semidecidual e fl oresta ombrófi la mista); e Grupo D (taxocenoses da Caatinga, Cerrado, Mata Atlântica - fl oresta estacional semidecidual, Pantanal e Amazônia - fi tofi sionomia savânica) (veja também Figura 5). Figure 4. Ordination diagram of Principal Coordinates Analysis (ACOP) resulting from anuran amphibian species composition recorded in 67 analised local- ites, Sorensen Similarity Index (see Table 1). The localities were grouped in: Group A (Amazonian assemblages - Amazonian rain forest); Group B (Atlantic forest assemblages at Bahia, Minas Gerais and Espírito Santo states - Atlantic rain forest and its transition with the seasonal semideciduous forest); Group C (Pampas and Atlantic forest assemblages at Rio de Janeiro, São Paulo and Paraná states - Atlantic rain forest and its transition with the seasonal semideciduous forest and araucaria rain forest); and Group D (semiarid steppe of Northeast Brazil, Brazilian savanna, Atlantic forest - seasonal semideciduous forest, Brazilian wetlands and Amazon - savannic phytophysiognomie assemblages) (see also Figure 5).

http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn01309022009 http://www.biotaneotropica.org.br 86 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Araujo, C. O. et al.

1 2 A 3 4 5 6 7 8 B 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 C 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 39 40 41 42 43 44 45 46 47 48 49 50 51 52 D 53 54 55 56 57 58 59 60 61 62 63 64 65 66 67

0,04 0,20 0,36 0,52 0,68 0,84 1 Coeficiente de Sorensen (UPGMA)

Figura 5. Dendrograma da Análise de Agrupamento em relação à composição de espécies de anfíbios anuros das 67 localidades analisadas (ver Tabela 1). Quatro grupos são identifi cados entre as taxocenoses analisadas: Grupo A (taxocenoses da Amazônia - fl oresta ombrófi la); Grupo B (taxocenoses da Mata Atlântica dos estados da Bahia, Minas Gerais e Espírito Santo - fl oresta ombrófi la densa e sua transição com a fl oresta estacional semidecidual); Grupo C (taxocenoses do Pampa e Mata Atlântica dos estados do Rio de Janeiro, São Paulo e Paraná - fl oresta ombrófi la densa e sua transição com a fl oresta estacional semidecidual e fl oresta ombrófi la mista); e Grupo D (taxocenoses da Caatinga, Cerrado, Mata Atlântica - fl oresta estacional semidecidual, Pantanal e Amazônia - fi tofi sionomia savânica) (veja também Figura 4). Figure 5. Cluster Analysis dendrograma of anuran amphibian species composition of the 67 localities analised (see Table 1). Four groups are identifi ed among analised assemblages: Group A (Amazonian assemblages - Amazonian rain forest); Group B (Atlantic forest assemblages at Bahia, Minas Gerais and Espírito Santo states - Atlantic rain forest and its transition with the seasonal semideciduous forest); Group C (Pampas and Atlantic forest assemblages at Rio de Janeiro, São Paulo and Paraná states - Atlantic rain forest and its transition with the seasonal semideciduous forest and araucaria rain forest); and Group D (semiarid steppe of Northeast Brazil, Brazilian savanna, Atlantic forest - seasonal semideciduous forest, Brazilian wetlands and Amazon - savannic phytophysiognomie assemblages) (see also Figure 4).

vegetação de transição entre fl oresta estacional semidecidual e à procura de alimento (Eterovick & Sazima 2004). A espécie fi tofi sionomias de Cerrado. apresenta padrão reprodutivo explosivo, sendo que os machos vocalizam nas margens ou no interior de poças temporárias e 2. Rhinella schneideri (Werner 1894), Figura 3b lagoas com pouca vegetação, onde seus girinos se desenvolvem Espécie de grande porte (CRC médio = 117,9 mm; amplitude (Bastos et al. 2003, Uetanabaro et al. 2008). No PEFBJ foram 60,6 a 167,0 mm; Massa média = 242,1 g; amplitude 18,5 a observadas apenas fêmeas desta espécie (setembro e outubro), 520,0 g; Nc = 4; No = 5), geralmente é avistada em regiões sendo avistadas ao longo das margens de córregos permanentes dominadas por formações vegetais abertas, como a Caatinga, (fl oresta estacional semidecidual aluvial) e em áreas de vegetação Cerrado e Chaco, podendo também ser encontrada em áreas alterada no interior do parque. fl orestais, incluindo a Mata Atlântica (IUCN et al. 2007). A distribuição se estende do nordeste, centro-oeste e sudeste do FAMÍLIA CYCLORAMPHIDAE Brasil até países vizinhos como Bolívia, Paraguai, Argentina e Uruguai (Frost 2007). Durante o dia refugia-se em frestas ou 1. Odontophrynus cultripes (Reinhardt & Lütken 1862), Figura 3c tocas, adaptando-se bem aos ambientes modifi cados pelo homem, Esta espécie de médio porte (CRC médio = 61,4 mm; ampli- onde pode ser encontrada durante a noite ao redor de habitações tude 54,0 a 66,0 mm; Massa média = 30,4 g; amplitude 22,0 a http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn01309022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 87

Amphibians from Furnas do Bom Jesus State Park

43,0 g; Nc = 8; No = 10) é encontrada nos estados de Goiás, Brasileiro et al. 2005, Uetanabaro et al. 2008). Assim como Distrito Federal, Minas Gerais, São Paulo e Rio Grande do Sul D. minutus, pode ser encontrada em diversos tipos de ambiente, (Frost 2007). Geralmente é observada na serapilheira das matas incluindo fl orestas e áreas abertas, adaptando-se bem a ambientes de galeria e em riachos de pequena correnteza, onde machos alterados (IUCN et al. 2007). No PEFBJ foi avistada em abun- podem ser avistados vocalizando abrigados em restos vegetais ou dância nas margens de lagoas permanentes, em áreas alteradas e na água (Bastos et al. 2003). Porém a espécie já foi registrada em locais de cerrado campo sujo, com intensa atividade reprodutiva riachos em áreas de formação vegetal aberta, longe de formações durante as fortes chuvas do início de outubro. fl orestais (C. Nogueira, com. pess.). Apresenta reprodução ex- plosiva, sendo observada no PEFBJ em dias de chuvas intensas 4. Hypsiboas albopunctatus (Spix 1824), Figura 3g durante o mês de outubro. Os machos em atividade de vocalização Espécie de médio porte (CRC médio = 51,3 mm; amplitude foram encontrados dentro da água e ao longo das margens de 44,2 a 63,0 mm; Massa média = 8,5 g; amplitude 4,3 a 16,0 g; dois riachos temporários de mata, presentes em área de fl oresta Nc = 10; No = 25), amplamente distribuída pelas regiões centro- estacional semidecidual montana. oeste, sudeste e sul do Brasil (Haddad et al. 2008) e também no norte do Uruguai, leste da Bolívia e Paraguai (Frost 2007). Pode FAMÍLIA HYLIDAE ser encontrada durante o dia repousando na vegetação marginal 1. Dendropsophus elianeae (Napoli & Caramaschi 2000), Figura 3d de corpos de água e à noite vocalizando na vegetação herbácea e arbustiva ao longo das margens de riachos permanentes ou Espécie pequena (CRC médio = 23,5 mm; amplitude 23,0 a temporários com fundo pedregoso ou arenoso, brejos ou poças 24,0 mm; Massa média = 0,9 g; amplitude 0,7 a 1,1 g; Nc = 2; permanentes (Eterovick & Sazima 2004, Uetanabaro et al. 2008). No = 3), observada em áreas de Cerrado em alguns estados da Apresenta atividade reprodutiva durante todo o ano e adapta- região centro-oeste e sudeste do Brasil, como Mato Grosso, Mato se muito bem aos ambientes modifi cados pela ação humana, Grosso do Sul, Goiás e São Paulo (Frost 2007). É encontrada ocorrendo tanto em áreas com fi sionomias fl orestais quanto em na vegetação de pequeno porte nas margens de corpos de água áreas abertas (IUCN et al. 2007). No PEFBJ foram observados temporários e permanentes em áreas abertas (Vasconcelos & indivíduos em atividade reprodutiva na vegetação marginal de Rossa-Feres 2005, Uetanabaro et al. 2008). Os sítios reprodu- brejos e córregos permanentes e temporários e também em lagoas tivos utilizados pela espécie no PEFBJ consistiram em brejos permanentes, durante todo o período de amostragem. A espécie temporários e lagoas permanentes em áreas de vegetação alterada ocorreu associada a diversas fi sionomias vegetais, incluindo áreas e locais de cerrado stricto sensu, sendo que no mês de outubro apenas um indivíduo da espécie foi encontrado, enquanto dezenas alteradas, cerrado campo sujo, cerrado stricto sensu, fl oresta de machos foram observados vocalizando no mês de janeiro em estacional semidecidual aluvial, fl oresta estacional semidecidual dias de chuva forte. montana e vegetação de transição entre fl oresta estacional semi- decidual e Cerrado. 2. Dendropsophus minutus (Peters 1872), Figura 3e 5. Hypsiboas faber (Wied-Neuwied 1821), Figura 3h Espécie pequena (CRC médio = 21,5 mm; amplitude 17,6 a 25,0 mm; Massa média = 0,6 g; amplitude 0,2 a 1,8 g; Nc = 11; Espécie grande (CRC médio = 79,7 mm; amplitude 49,1 a No = 26), considerada um dos anuros mais comuns da América 90,0 mm; Massa média = 34,8 g; amplitude 6,0 a 60,0 g; Nc = 6; do Sul, é encontrada por todo o Brasil (Haddad et al. 2008) e em No = 14), possui ampla distribuição geográfi ca, sendo encontrada vários países da América do Sul, incluindo Argentina, Uruguai, na Argentina, Paraguai e Brasil, onde ocorre nas regiões sul e Paraguai, Bolívia, Colômbia, Equador, Guianas, Peru, Suriname, sudeste e no estado da Bahia (Frost 2007, Haddad et al. 2008). Trindade e Tobago e Venezuela (Frost 2007). A atividade reprodu- É encontrada principalmente em fi sionomias fl orestais da Mata tiva ocorre em corpos d’água temporários ou permanentes em Atlântica, nas margens de lagoas e riachos, onde os machos áreas de formação vegetal aberta, onde os indivíduos se agregam escavam pequenas depressões para a deposição dos ovos. Após em grande número, vocalizando sobre o solo ou na vegetação a construção do ninho, o macho pode vocalizar por horas até herbácea e arbustiva e depositando seus ovos diretamente na água. que seja visitado e escolhido por uma fêmea de acordo com a Nos coros são freqüentes disputas entre os machos pela defesa do “qualidade” da construção do ninho (Martins & Haddad 1988, território, com repertório de vocalizações variável e, em muitas Martins & Haddad 1993a, b). Indivíduos foram registrados nos ocasiões, combates físicos (Cardoso & Haddad 1984). Foram quatro meses de estudo no PEFBJ, porém apenas a partir do mês observados no PEFBJ machos vocalizando durante os quatro de setembro foram encontrados machos em atividade de vocali- meses de amostragem (agosto, setembro, outubro e janeiro), zação nas margens de brejos temporários e lagoas permanentes. porém a atividade reprodutiva dos indivíduos foi mais intensa a Estes sítios aquáticos estavam presentes em diversas fi sionomias partir do mês de setembro. A espécie foi registrada em diversas vegetais, como áreas alteradas, fl oresta estacional semidecidual poças permanentes e temporárias, brejos, córregos e lagoas no aluvial, fl oresta estacional semidecidual montana e vegetação de interior e entorno do parque, em diversas fi sionomias vegetais transição entre fl oresta estacional semidecidual e Cerrado. como áreas alteradas, cerrado campo sujo, cerrado stricto sensu 6. Hypsiboas lundii (Burmeister 1856), Figura 3i e em locais de transição entre a fl oresta estacional semidecidual e Cerrado. Espécie grande (CRC médio = 60,4 mm; amplitude 33,4 a 71,0 mm; Massa média = 16,7 g; amplitude 1,8 a 29,0 g; Nc = 21; 3. Dendropsophus nanus (Boulenger 1889), Figura 3f No = 44), ocorre em áreas de Cerrado do sudeste e centro-oeste Esta pequena espécie (CRC = 19,1 mm; Massa = 0,4 g; Nc = 1; do Brasil, nos estados de Goiás, Minas Gerais, São Paulo e no No = 4) ocorre em todo o país, desde o nordeste até o extremo sul Distrito Federal (Frost 2007). Os machos vocalizam durante todo do Brasil e também no Paraguai, Argentina, Bolívia e Uruguai o ano, a alturas variáveis desde o solo até oito metros de altura ou (Frost 2007). Indivíduos são observados em grandes agregações mais, empoleirados na vegetação marginal arbustiva e arbórea ao nas margens de lagoas e brejos, vocalizando na vegetação her- longo de riachos permanentes em fi sionomias fl orestais (matas bácea e arbustiva durante a estação chuvosa (Toledo et al. 2003, de galeria) e mais raramente em poças e riachos temporários http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn01309022009 http://www.biotaneotropica.org.br 88 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Araujo, C. O. et al.

em ambientes abertos. A desova é depositada em um abrigo 9. Scinax fuscovarius (Lutz 1925), Figura 3l escavado pelo macho em barrancos de riachos (R. Brandão, Espécie de porte médio (CRC médio = 36,0 mm; amplitude com. pess.). No PEFBJ foi encontrada em atividade reprodutiva 31,0 a 39,0 mm; Massa média = 3,0 g; amplitude 2,0 a 5,0 g; durante todos os meses de amostragem (de agosto a outubro e Nc = 9; No = 18), de ampla distribuição no Brasil, é observada nas em janeiro). Machos foram observados vocalizando na vegetação regiões centro-oeste, sudeste, sul e estado da Bahia (Haddad et al. marginal de brejos e lagoas permanentes, córregos permanentes 2008) e também no Paraguai, Argentina, Bolívia e Uruguai (Frost e temporários e riachos temporários no interior da mata, sítios 2007). Durante o dia pode ser avistada abrigada em tocas, frestas aquáticos associados a diversas fi tofi sionomias, incluindo áreas de árvores, no solo e em construções humanas. Muito tolerante a alteradas, fl oresta estacional semidecidual aluvial, fl oresta esta- perturbações ambientais, ocorre em áreas abertas como pastos e cional semidecidual montana e vegetação de transição entre plantações, e durante a época reprodutiva é encontrada em sítios fl oresta estacional semidecidual e Cerrado. aquáticos artifi ciais e naturais onde os machos vocalizam na 7. Phyllomedusa ayeaye (Lutz 1966), Figura 3j vegetação marginal. A desova é depositada no fundo dos corpos de água em meio aos detritos vegetais (Eterovick & Sazima 2004, Espécie de tamanho médio (CRC médio = 38,7 mm; ampli- IUCN et al. 2007). No PEFBJ só foi encontrada em atividade tude 38,3 a 39,1 mm; Massa média = 4,2 g; amplitude 4,1 a reprodutiva nos meses de outubro e janeiro, com muitos machos 4,3 g; Nc = 2; No = 2), com distribuição bastante restrita, con- vocalizando e casais em amplexo na vegetação herbácea e arbus- hecida anteriormente apenas de sua localidade tipo no Morro tiva de pequeno porte, próxima ao solo e no solo exposto de brejos do Ferro, município de Poços de Caldas (Lutz 1966, Cardoso permanentes e temporários e lagoas permanentes. A espécie foi et al. 1989), sendo mais recentemente registrada na Serra da encontrada associada a diversas fi sionomias vegetais, incluindo Canastra, município de São Roque de Minas (Araujo et al. áreas alteradas, cerrado campo sujo, cerrado stricto sensu, fl oresta 2007b), no estado de Minas Gerais. O registro dessa espécie estacional semidecidual montana e vegetação de transição entre no PEFBJ ampliou sua distribuição para o estado de São Paulo, fl oresta estacional semidecidual e Cerrado. o que aponta a necessidade de reavaliação do grau de ameaça em que se encontra (Araujo et al. 2007b). Devido à distribuição 10. Trachycephalus venulosus (Laurenti 1768), Figura 3m restrita e grandes alterações ambientais em sua localidade tipo, Espécie grande (CRC = 72,5 mm; Massa = 24,0 g; Nc = 1; a espécie consta na categoria “criticamente em perigo” da lista No = 1), com ampla distribuição na América Central e América do vermelha de espécies ameaçadas da União Internacional para Sul, sendo encontrada por todo o Brasil (Frost 2007). Adapta-se a Conservação da Natureza (IUCN et al. 2007), na lista das facilmente a ambientes alterados pelo homem, como vegetação espécies de anfíbios brasileiros ameaçados de extinção (Haddad secundária e em áreas destinadas a agricultura (IUCN et al. 2007). 2005) e no livro vermelho das espécies ameaçadas de extinção Os machos vocalizam em grandes agregações durante fortes da fauna de Minas Gerais (Nascimento 1998). Apesar de estarem chuvas, fl utuando sobre a água ou empoleirados sobre árvores e disponíveis alguns dados básicos sobre aspectos ecológicos arbustos ao longo das margens de corpos de água temporários ou de P. ayeaye (Cardoso et al. 1989), muito pouco se conhece permanentes, sendo possível encontrar machos vocalizando in- sobre a ecologia, comportamento e distribuição da espécie. Foi tensamente mesmo durante o dia (Toledo et al. 2007, Uetanabaro encontrada no PEFBJ após um dia de chuva intensa no início et al. 2008). Apenas um indivíduo da espécie foi encontrado no do mês de outubro, em um córrego temporário em área de cer- PEFBJ durante um dia de chuva intensa no início de outubro, rado stricto sensu e em sua transição com a fl oresta estacional vocalizando empoleirado em uma arvoreta na vegetação marginal semidecidual. A espécie pode ser considerada rara no PEFBJ, de uma lagoa permanente artifi cial e poluída por fertilizantes e sendo encontrada em apenas um dos 33 pontos de amostragem. defensivos agrícolas, próxima aos limites do parque, em área de Apenas quatro machos foram registrados em atividade reprodu- vegetação bastante alterada. tiva, sendo que dois deles foram observados empoleirados na vegetação arbustiva em meio a fi letes de água que em alguns FAMÍLIA LEIUPERIDAE pontos formavam poços profundos. 1. Eupemphix nattereri (Steindachner 1863), Figura 3n 8. Scinax canastrensis (Cardoso & Haddad 1982), Figura 3k Espécie de tamanho médio (CRC médio = 43,9 mm; amplitude Espécie pequena (CRC médio = 29,1 mm; amplitude 26,0 a 43,2 a 44,6 mm; Massa média = 8,7 g; amplitude 8,2 a 9,5 g; 36,2 mm; Massa média = 2,4 g; amplitude 1,1 a 5,3 g; Nc = 7; Nc = 3; No = 4), ocorre nas regiões centro-oeste e sudeste do No = 10), conhecida apenas da localidade tipo, Serra da Canastra, Brasil, na Bolívia e Paraguai (Frost 2007). Tipicamente fosso- município de São Roque de Minas (Haddad et al. 1988) e mu- rial, é geralmente encontrada em áreas de vegetação rasteira nas nicípio de Perdizes (Oliveira-Filho & Kokubum 2003), estado proximidades de corpos de água e poças temporárias em áreas de de Minas Gerais. Recentemente a espécie teve sua distribuição Cerrado (IUCN et al. 2007). A reprodução é explosiva, durante ampliada para o estado de São Paulo, após ser encontrada no a qual os machos agregam-se em arenas após intensas chuvas, PEFBJ (Araujo et al. 2007a). Machos vocalizam empoleirados principalmente no início da estação chuvosa, vocalizando na sobre folhas e galhos na vegetação arbustiva e arbórea baixa e em margem de corpos de água permanentes ou temporários em áreas rochas nas margens de riachos em matas de galeria (Cardoso & de formação vegetal aberta (Bastos et al. 2003, Uetanabaro et al. Haddad 1982). No PEFBJ foram observados vocalizando durante 2008). No PEFBJ, em dias de fortes chuvas no mês de outubro, o fi m da estação seca (agosto e setembro) e início da estação foram avistados machos vocalizando e casais em amplexo dentro chuvosa (outubro) na vegetação arbustiva ao longo de córregos de da água e no solo exposto ao longo das margens de uma lagoa fundo pedregoso, brejos e lagoas permanentes, locais associados a permanente em área de cerrado campo sujo. diversas fi tofi sionomias, como áreas alteradas, fl oresta estacional semidecidual aluvial, fl oresta estacional semidecidual montana 2. Physalaemus cuvieri (Fitzinger 1826), Figura 3o e vegetação de transição entre fl oresta estacional semidecidual Espécie pequena (CRC médio = 28,3 mm; amplitude 27,0 a e Cerrado. 29,1 mm; Massa média = 2,0 g; amplitude 1,6 a 2,5 g; Nc = 6; http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn01309022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 89

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No = 20), de ampla distribuição no sul, sudeste e centro-oeste do e os machos vocalizam próximos à entrada de tocas construídas Brasil e estados da Bahia e Pará (Haddad et al. 2008), sendo encon- nas margens de corpos d’água permanentes ou temporários, trada também na Argentina e Paraguai (Frost 2007). Ocorre tanto em em áreas abertas. A desova é depositada em ninhos de espuma ambientes fl orestais, quanto em áreas sujeitas à intensa perturbação dentro das tocas. Os girinos eclodem e permanecem no ninho até antrópica, como pastagens e plantações (IUCN et al. 2007). Os ma- serem levados pela chuva aos corpos d’água (Bastos et al. 2003, chos agregam-se em arenas, vocalizando em cavidades naturais ou Uetanabaro et al. 2008). Adapta-se facilmente a áreas degradadas artifi ciais ao longo das margens de corpos de água temporários ou e alteradas pelo homem, sendo freqüentemente encontrada em permanentes em áreas abertas (Bastos et al. 2003, Uetanabaro et al. ambientes urbanos (IUCN et al. 2007). Machos foram avistados 2008) e, mais raramente, em fi sionomias fl orestais (C. O. Araujo, vocalizando no PEFBJ durante todos os meses de amostragem obs. pess.). Os ovos são depositados em ninhos de espuma sobre a (agosto, setembro, outubro e janeiro), em brejos permanentes e água, confeccionados pelo batimento das pernas do macho sobre o temporários, córregos temporários e lagoas permanentes. A es- muco liberado pela fêmea durante a liberação dos ovos (Bastos et al. pécie esteve associada a diversas fi sionomias vegetais, incluindo 2003). Os primeiros indivíduos observados em atividade reprodutiva áreas alteradas, cerrado campo sujo e vegetação de transição entre no PEFBJ foram avistados no fi m da estação seca (mês de setembro) fl oresta estacional semidecidual e Cerrado. em brejos permanentes e temporários, nas margens de córregos 2. Leptodactylus labyrinthicus (Spix 1824), Figura 3s temporários e em lagoas permanentes. A espécie foi observada em diversas fi sionomias vegetais, incluindo áreas alteradas, cerrado Espécie grande (CRC médio = 142,6 mm; amplitude 123,0 a campo sujo, cerrado stricto sensu e vegetação de transição entre 151,5 mm; Massa média = 423,3 g; amplitude 350,0 a 480,0 g; fl oresta estacional semidecidual e Cerrado. Nc = 4; No = 19), com ampla distribuição, ocorrendo no leste do Paraguai e Bolívia, é freqüentemente encontrada em regiões 3. Physalaemus marmoratus (Reinhardt & Lütken 1862), Figura 3p de Caatinga e de Cerrado do centro-oeste e áreas de Cerrado no Espécie de tamanho médio (CRC médio = 36,9 mm; amplitude sudeste do Brasil (Frost 2008). Apresenta um padrão reprodu- 31,4 a 40,3 mm; Massa média = 5,6 g; amplitude 3,9 a 7,0 g; tivo prolongado associado à estação chuvosa. Os machos são Nc = 3; No = 3), conhecida em áreas de Cerrado nas regiões encontrados vocalizando nas margens ou no interior de corpos de sudeste e centro-oeste do país e no estado da Bahia, ocorrendo água temporários ou permanentes, onde depositam seus ovos em também no Paraguai e Bolívia (Frost 2007). Os machos vocalizam um grande ninho de espuma protegido pela vegetação herbácea em diversos tipos de corpos de água temporários depois de chu- próxima ao solo (Eterovick & Sazima 2004, Zina & Haddad vas fortes durante as estações seca e chuvosa, sendo observados 2005). No PEFBJ, indivíduos foram observados em atividade freqüentemente fl utuando em poças temporárias e lagoas em reprodutiva durante todos os meses de amostragem (de agosto a área aberta, onde os ovos são depositados em ninhos de espuma outubro e em janeiro), vocalizando dentro da água e nas margens fl utuantes (Brasileiro et al. 2005, Uetanabaro et al. 2008). Foram de brejos permanentes e temporários e lagoas permanentes. A observados no PEFBJ machos vocalizando dentro da água e no espécie ocorreu em diversas fi sionomias vegetais, incluindo áreas solo exposto, ao longo das margens de pequenas lagoas perma- alteradas, cerrado campo sujo, cerrado stricto sensu e em locais nentes em áreas de cerrado campo sujo, após as chuvas intensas de transição entre a fl oresta estacional semidecidual e Cerrado. que ocorreram no mês de outubro. 3. Leptodactylus ocellatus (Linnaeus 1758), Figura 3t 4. Pseudopaludicola saltica (Cope 1887), Figura 3q Espécie grande (CRC = 98,6 mm; Massa = 94,0 g; Nc = 1; Espécie pequena (CRC médio = 15,8 mm; amplitude 15,2 a No = 2), com ampla distribuição pela América do Sul a leste 16,5 mm; Massa média = 0,5 g; amplitude 0,4 a 0,5 g; Nc = 3; dos Andes (Frost 2007). No Brasil está presente em todo o ter- No = 4), ocorre em áreas de Cerrado do centro-oeste e sudeste ritório, exceto nos estados do Acre, Amapá e Roraima (Haddad do Brasil, nos estados de Goiás, Mato Grosso, Minas Gerais, São et al. 2008). Adapta-se facilmente a ambientes perturbados pelo Paulo e também no Distrito Federal (Eterovick & Sazima 2004, homem, reproduzindo-se em diversos tipos de corpos de água Frost 2007). É característica de áreas abertas, podendo ocorrer em temporários ou permanentes (IUCN et al. 2007). Indivíduos são altitudes elevadas (até 1200 m). Os machos vocalizam em áreas freqüentemente encontrados em grandes poças temporárias com recobertas por gramíneas, sobre o solo encharcado ou sobre suas vegetação herbácea e arbustiva. Os adultos podem se alimentar de folhas, próximos a fi letes de água, podendo ser ouvidos durante girinos e jovens da sua própria espécie, sendo que fêmeas podem o dia e à noite em brejos ou nas proximidades de riachos rasos ser observadas protegendo seus girinos, afugentando supostos (Haddad et al. 1988, Eterovick & Sazima 2004, Uetanabaro et al. predadores (Eterovick & Sazima 2004, Brasileiro et al. 2005). 2008). Os girinos são diurnos e permanecem em valas marginadas Não foram encontrados machos vocalizando durante o período por vegetação herbácea, sendo ocasionalmente vistos em poças de amostragem no PEFBJ. No entanto, foram avistados alguns com fl uxo lento e contínuo de água (Eterovick & Sazima 2004). jovens e vários imagos ao longo das margens de uma lagoa No PEFBJ foram encontrados vários indivíduos em atividade permanente artifi cial contaminada por fertilizantes e defensivos reprodutiva apenas no mês de janeiro, em pequenas poças tem- agrícolas, próxima aos limites do parque. porárias formadas pela chuva, em locais alterados adjacentes a uma área de cerrado stricto sensu. FAMÍLIA MICROHYLIDAE 1. Chiasmocleis albopunctata (Boettger 1885), Figura 3u FAMÍLIA LEPTODACTYLIDAE Espécie pequena (CRC médio = 27,9 mm; amplitude 25,7 a 1. Leptodactylus fuscus (Schneider 1799), Figura 3r 30,7 mm; Massa média = 2,0 g; amplitude 1,1 a 3,0 g; Nc = 3; Espécie de tamanho médio (CRC médio = 44,1 mm; amplitude No = 4), ocorre na Bolívia, Paraguai e no Brasil está presente em 40,0 a 52,5 mm; Massa média = 9,4 g; amplitude 6,8 a 14,5 g; áreas de Cerrado nos estados de Goiás, Mato Grosso, Mato Grosso Nc = 13; No = 22), de ampla distribuição pela América do Sul do Sul, Minas Gerais, Distrito Federal e São Paulo (Frost 2007). e Central, desde o Panamá até a Argentina (Frost 2007) e por Machos são encontrados em grandes agregações, vocalizando ao todo o Brasil (Haddad et al. 2008). A reprodução é prolongada longo das margens de lagoas e pequenas poças temporárias depois http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn01309022009 http://www.biotaneotropica.org.br 90 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Araujo, C. O. et al.

de chuvas fortes na estação chuvosa. Os machos são observados início do mês de outubro. Foram encontrados indivíduos sobre a vocalizando em postura vertical, apoiados na vegetação herbácea serapilheira da mata (fl oresta estacional decidual e semidecidual e com a parte posterior do corpo submersa na água (Brasileiro montana), em locais de transição entre a fl oresta estacional semi- et al. 2005). Foram avistados no PEFBJ abrigados em touceiras decidual e o Cerrado e em áreas de solo pedregoso às margens de herbáceas, nas margens de brejos temporários e lagoas per- de riachos permanentes associados a fl oresta estacional semide- manentes, em áreas alteradas, de cerrado campo sujo e cerrado cidual aluvial. stricto sensu. Foram encontrados machos vocalizando e casais em amplexo apenas após as chuvas fortes no mês de outubro. 2. Uso de hábitat e sítios reprodutivos 2. Dermatonotus muelleri (Boettger 1885), Figura 3v Das espécies de anuros registradas no PEFBJ (24 espécies), apenas três foram observadas exclusivamente em formações fl o- Espécie grande (CRC médio = 57,8 mm; amplitude 41,1 a restais (Tabela 2). Barycholos ternetzi e Hypsiboas lundii foram 69,0 mm; Massa média = 23,5 g; amplitude 7,5 a 41,0 g; Nc = 4; encontradas na mata ripária ao longo de córregos (fl oresta estacional No = 4), amplamente distribuída na Argentina, Paraguai, Bolívia semidecidual aluvial), sendo que B. ternetzi foi registrada também e Brasil, onde ocorre do estado do Maranhão até São Paulo (Frost no interior e na borda de áreas de fl oresta estacional semidecidual 2007). De difícil encontro devido aos seus hábitos fossoriais, e decidual montana e em suas transições com formações vegetais fi ca abrigada sob o solo a maior parte do ano (Freitas & Silva de Cerrado. Já Odontophrynus cultripes foi registrado em riachos 2004). Os machos formam grandes agregações reprodutivas nas formados na época de maior precipitação em área de fl oresta es- margens de poças temporárias em áreas abertas após chuvas tacional semidecidual montana. Nove espécies foram observadas intensas, sendo que nestas ocasiões podem continuar a vocalizar exclusivamente em áreas com formações vegetais abertas (cerrado intensamente mesmo durante o dia (Strüssmann 2000, Uetanabaro campo sujo, cerrado stricto sensu e áreas antropizadas): Chiasmocleis et al. 2008). No PEFBJ, machos foram observados em atividade albopunctata, Dendropsophus elianeae, D. nanus, Dermatonotus reprodutiva apenas após as fortes chuvas de outubro, vocalizando muelleri, Eupemphix nattereri, Leptodactylus ocellatus, Physalaemus nas margens de uma lagoa permanente artifi cial e poluída por marmoratus, Pseudopaludicola saltica e Trachycephalus venulosus. fertilizantes e defensivos agrícolas, em área de cultivo de café, As demais espécies (N = 12) foram encontradas tanto em áreas fl ores- nos limites do parque. tadas e de transição entre fl oresta estacional e Cerrado, como em áreas 3. Elachistocleis cf. ovalis (Schneider 1799), Figura 3w mais abertas de Cerrado e locais antropizados, sendo estas: Rhinella rubescens, R. schneideri, Dendropsophus minutus, Elachistocleis Espécie pequena (CRC = 33,1 mm; Massa = 3,0 g; Nc = 1; cf. ovalis, Hypsiboas albopunctatus, H. faber, Leptodactylus fuscus, No = 8), amplamente distribuída em diversos países da América L. labyrinthicus, Phyllomedusa ayeaye, Physalaemus cuvieri, Scinax do Sul (Frost 2007) e em todo o Brasil (Haddad et al. 2008). É canastrensis e S. fuscovarius. fossorial, passando boa parte do ano enterrada ou em abrigos Os anuros encontrados no PEFBJ utilizam diversos tipos de no solo e apresenta um padrão reprodutivo explosivo, de forma sítios aquáticos para a reprodução. A grande maioria foi observada semelhante a outras espécies do gênero. Machos são encontrados em atividade reprodutiva em brejos (permanentes e temporários) vocalizando nas porções mais rasas de poças e brejos temporários e lagoas (permanentes) localizados em áreas abertas de Cerrado ou permanentes, cercados por vegetação herbácea, arbustiva ou (19 espécies), sendo que Dermatonotus muelleri, Dendropsophus arbórea. A reprodução ocorre na estação chuvosa, em touceiras nanus, Eupemphix nattereri, Leptodactylus ocellatus, Physalaemus de gramíneas, sendo que os machos assumem uma posição quase marmoratus e Trachycephalus venulosus foram verifi cadas exclusiva- vertical ao vocalizarem, apenas com a parte superior do corpo fora mente neste último tipo de ambiente aquático. Também em áreas de da água (Toledo et al. 2003, Eterovick & Sazima 2004, Thomé & Cerrado, Phyllomedusa ayeaye foi encontrada vocalizando apenas em Brasileiro 2007). No PEFBJ, machos foram encontrados vocali- um córrego temporário e Pseudopaludicula saltica foi a única espécie zando no solo, abrigados em touceiras de herbáceas e pequenos que utilizou poças temporárias formadas durante os meses de maior arbustos nas margens de brejos permanentes e temporários e precipitação. Em sítios reprodutivos exclusivos de áreas fl orestais, lagoas permanentes, após fortes chuvas no mês de outubro. A foram registradas poucas espécies. Em pequenos riachos no interior espécie foi observada associada a diversas fi sionomias vegetais, da mata foram encontradas apenas Hypsiboas lundii e Odontophrynus incluindo áreas alteradas, cerrado campo sujo, cerrado stricto cultripes. Na mata ripária presente ao longo de riachos de maior porte, sensu e vegetação de transição entre fl oresta estacional semide- foram observadas Rhinella rubescens, R. schneideri, Dendropsophus cidual e Cerrado. minutus, Hypsiboas albopunctatus, H. lundii e Scinax canastrensis. FAMÍLIA STRABOMANTIDAE Apenas Barycholos ternetzi foi registrado em um sítio reprodutivo terrestre (serapilheira da mata). 1. Barycholos ternetzi (Miranda-Ribeiro 1937), Figura 3x Em relação à distribuição altitudinal das espécies no PEFBJ, Amplamente distribuída no Cerrado, esta espécie de tamanho podemos separá-las em dois grupos: as exclusivas de áreas com pequeno (CRC médio = 25,5 mm; amplitude 20,0 a 31,0 mm; altitudes mais elevadas (aproximadamente entre 950 e 1.050 m), Massa média = 1,8 g; amplitude 0,8 a 3,9 g; Nc = 23; No = 60) que apresentam principalmente uma formação vegetal aberta, ocorre nos estados de Minas Gerais, Goiás, Mato Grosso, dominada por fitofisionomias de Cerrado e vegetação alterada Tocantins, Maranhão e no Distrito Federal (Frost 2007). No (topos das chapadas e vertentes mais suaves) e as espécies estado de São Paulo, foi registrada pela primeira vez no PEFBJ presentes tanto nas chapadas como nas encostas das furnas (fl oresta (Araujo et al. 2007a). Os machos vocalizam sobre a serapilheira estacional semidecidual) e no fundo de vale (fl oresta estacional e a atividade de vocalização pode durar vários meses, sendo que semidecidual, fl oresta estacional semidecidual aluvial e vegetação a desova é depositada sobre o folhiço (Bastos et al. 2003) e o de transição entre a fl oresta estacional semidecidual e Cerrado), desenvolvimento dos ovos é direto (Caramaschi & Pombal Jr. sendo estas duas últimas áreas constituídas predominantemente por 2001). Na área de estudo, foi bastante abundante durante os meses fi tofi sionomias fl orestais e altitudes menores (aproximadamente de agosto e setembro, porém os machos iniciaram a atividade entre 750 e 650 m) (Figura 1). No primeiro grupo estão incluídas de vocalização apenas com as fortes chuvas que ocorreram no as espécies Chiasmocleis albopunctata, Dendropsophus elianeae, http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn01309022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 91

Amphibians from Furnas do Bom Jesus State Park

Dermatonotus muelleri, Elachistocleis cf. ovalis, Eupemphix espécies, entre as fl orestas Atlânticas ombrófi las e semidecíduas do nattereri, Leptodactylus ocellatus, Physalaemus marmoratus, que entre qualquer uma destas e as fl orestas Amazônicas (Oliveira- Phyllomedusa ayeaye, Pseudopaludicola saltica e Trachycephalus Filho & Fontes 2000). As diferenças nas características topográfi cas, venulosus. Já no segundo grupo está presente a maior parte das climáticas e vegetacionais encontradas nesses dois biomas fl orestais espécies amostradas, como Barycholos ternetzi, Dendropsophus brasileiros possivelmente explicariam a posição mais isolada das minutus, D. nanus, Hypsiboas albopunctatus, H. faber, H. lundii, taxocenoses amazônicas e sua baixa similaridade faunística com as Leptodactylus fuscus, L. labyrinthicus , Odontophrynus cultripes, taxocenoses atlânticas. Physalaemus cuvieri, Rhinella rubescens, R. schneideri, Scinax Os grupos B e C são formados predominantemente pelas taxoce- canastrensis e S. fuscovarius. noses de Mata Atlântica. No grupo B estão presentes as localidades de Assim, a constatação da maior riqueza de espécies de anuros em fl oresta ombrófi la densa dos estados da Bahia e Espírito Santo (Área fi tofi sionomias abertas no PEFBJ está de acordo com outros estudos de Proteção Ambiental (APA) de Goiapaba-Açu; Fazenda Vista Bela; que compararam a riqueza da herpetofauna em fi tofi sionomias abertas Reserva Biológica (REBIO) de Duas Bocas; Reserva Particular do e fl orestais em regiões de Cerrado (Brasileiro et al. 2005, Sawaya Patrimônio Natural (RPPN) Estação Veracruz; Reserva Sapiranga; e et al. 2008, Nogueira et al. 2009). Um estudo recentemente concluído Serra da Jibóia) e sua transição com a fl oresta estacional semideci- na Estação Ecológica de Santa Bárbara (SP) em março de 2009 tam- dual (Fragmentos da região nordeste de Minas Gerais). O grupo C é bém indicou que tanto o número de espécies, como a abundância da formado pelas localidades de fl oresta ombrófi la densa dos estados do herpetofauna em fi tofi sionomias abertas de Cerrado (cerrado stricto Rio de Janeiro, São Paulo e Paraná (Estação Biológica de Boracéia; sensu) é muito superior à encontrada em fi tofi sionomias fl orestais Estação Ecológica (EEc) de Juréia-Itatins; Guaraqueçaba; município (cerradão e fl oresta estacional semidecidual) (C. O. Araujo, dados de Tapiraí e Piedade; município do Rio de Janeiro; Parque Estadual não publicados). (PE) Carlos Botelho; PE da Ilha do Cardoso; PE da Serra do Mar - Curucutu; PE da Serra do Mar - Picinguaba; PE de Ilhabela; PE de 3. Comparação com taxocenoses de outras localidades Intervales; Parque Municipal (PM) Anhanguera; PM do Itapetinga, Na análise de agrupamento (Cluster Analysis) foram considerados REBIO de Paranapiacaba; e Reserva Florestal de Morro Grande), sua signifi cantes apenas os valores de coefi ciente inferiores a 0,2. Assim, transição com a fl oresta estacional semidecidual (Serra do Japi), pela foram identifi cados entre as 67 taxocenoses de anuros analisadas fl oresta ombrófi la mista (Floresta Nacional (FLONA) de Chapecó; quatro grupos consistentes e distintos: A, B, C e D (Figuras 4 e 5). município de Fazenda Rio Grande; município de Poços de Caldas; O grupo A é composto pelas taxocenoses do Bioma Amazônia, município de Tijucas do Sul; e Reserva Pró-Mata) e suas transições incluindo as localidades que apresentam fi tofi sionomias fl orestais: com a fl oresta ombrófi la densa (Parque Nacional (PN) de Aparados fl oresta ombrófi la aberta (município de Espigão do Oeste, RO) e da Serra) e fl oresta estacional semidecidual (município de Telêmaco fl oresta ombrófi a densa (Baixo Rio Purus e Solimões; Manaus; e Borba). Neste grupo também estão incluídas as taxocenoses do Bioma Reserva Adolpho Ducke). Este é o grupo mais externo no dendro- Pampa, presentes em formações pioneiras de infl uência fl uvial e grama (Figura 5), indicando que a composição de espécies dessas marinha (Butiazais de Tapes e Lagoa do Casamento; e PN da Lagoa localidades é bastante distinta das encontradas nos outros biomas do Peixe e Estação Ecológica (EE) do Taim). brasileiros. Duellman (1999) registrou 305 espécies de anfíbios Percebe-se claramente a separação entre as taxocenoses de Mata anuros distribuídos por toda a região amazônica, sendo que o ende- Atlântica presentes nos grupos B e C, sendo possível notar que a mismo presente entre essas espécies (82%) é um dos mais elevados fl oresta ombrófi la presente nos estados da Bahia e Espírito Santo em relação aos encontrados em outros biomas do Brasil e tende a (grupo B) apresenta uma composição de espécies relativamente di- aumentar. De 1999 a 2005 foram descritas 17 novas espécies para a ferente daquela observada nos estados do Rio de Janeiro, São Paulo região (Avila-Pires et al. 2007). e Paraná (grupo C). Este padrão demonstra que a Mata Atlântica A Amazônia caracteriza-se pelo extenso domínio de terras baixas não pode ser considerada como uma unidade biogeográfi ca. Como fl orestadas, distribuída em um eixo leste-oeste em baixas latitudes. já citado anteriormente (Ab’Sáber 2005), este bioma apresenta Apresenta baixa amplitude térmica anual e ausência de estações uma compartimentalização topográfi ca complexa, com subáreas secas pronunciadas, sendo considerada um dos climas mais homo- muito diferenciadas entre si, como os tabuleiros da Zona da Mata gêneos do Brasil intertropical. De forma diferente, a Mata Atlântica nordestina, as escarpas tropicais das Serras do Mar e Mantiqueira e ocorre em um eixo longitudinal norte-nordeste e um sul-sudoeste, o Planalto Paulista. apresentando uma compartimentalização topográfi ca muito mais Existe uma forte diferenciação fl orística entre a fl oresta ombrófi la complexa, com subáreas muito diferenciadas entre si, como os atlântica e fl oresta estacional encontradas na região nordeste, nos tabuleiros da Zona da Mata nordestina (clima tropical úmido, com estados da Bahia, Espírito Santo e nordeste de Minas Gerais e as chuvas mais freqüentes no outono e inverno), escarpas tropicais das verifi cadas no sudeste e sul do Brasil (Rio de Janeiro, São Paulo e Serras do Mar e Mantiqueira que possuem, no geral, temperaturas e Paraná), sendo provavelmente causada por variações na temperatura precipitações elevadas ao longo de todo ano (clima tropical mesotér- e regime de chuvas nestas regiões. Essa diferenciação ocorre gra- mico) e o Planalto Paulista (“mares de morros”), onde se verifi cam dualmente, sendo que, partindo da região nordeste (clima tropical duas estações bem pronunciadas, uma chuvosa e quente (setembro- úmido), há diminuição na média da temperatura em direção ao sul março) e uma seca e mais fria (abril-agosto), com a ocorrência de (clima subtropical) (Oliveira-Filho & Fontes 2000). A temperatura geadas eventuais. Esses dois domínios fl orestais são separados por é provavelmente o fator determinante na diferenciação fl orística um corredor de formações abertas e sazonais, denominado “diago- que ocorre nessas fi tofi sonomias, de norte a sul, enquanto tanto a nal de formações abertas”, que incluem as regiões semi-áridas do temperatura como o regime de chuvas são responsáveis pela maior nordeste brasileiro (Caatinga), o Brasil central (Cerrado) e o Chaco, parte da variação interna existente dentro desses dois blocos fl orestais presente em áreas contíguas do Paraguai, Argentina e Colômbia (Oliveira-Filho & Fontes 2000). Outra importante variação em direção (Ab’Sáber 2005). Apesar dos biomas Amazônia e Mata Atlântica à região nordeste, que também atua sobre a variação interna dessas apresentarem fl orestas tropicais úmidas, as composições fl orísticas duas fi sionomias vegetais, está relacionada às cadeias de montanhas, da fl oresta ombrófi la Amazônica e fl oresta ombrófi la Atlântica são que se tornam progressivamente mais distantes da costa, além de muito diferentes, havendo maior similaridade fl orística, no nível de apresentarem menores altitudes (Oliveira-Filho & Fontes 2000). http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn01309022009 http://www.biotaneotropica.org.br 92 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Araujo, C. O. et al.

Assim, diferenças de relevo e clima nas localidades litorâneas do predominantemente pelas taxocenoses presentes na Caatinga (Dunas sul ao nordeste do Brasil provavelmente estão entre os principais de Ibiraba; Maturéia; e São José do Bonfi m) e taxocenose amazônica fatores responsáveis pela relativa diferenciação encontrada entre a da Ilha de Maracá e o outro contendo as demais taxocenoses (Cerrado, composição de espécies de anfíbios anuros dessas regiões. Pantanal e Mata Atlântica - fl oresta estacional semidecidual). O Bioma Pampa abrange a metade meridional do estado do Apesar da Ilha de Maracá pertencer ao Bioma Amazônia e geo- Rio Grande do Sul, sendo caracterizado por clima chuvoso, sem grafi camente estar alocada próxima às demais localidades de fl oresta período seco sistemático, mas marcado pela freqüência de frentes ombrófi la amazônica analisadas, a taxocenose desta área, que apre- polares e temperaturas negativas durante o inverno, que produzem senta uma fi tofi sionomia savânica (“lavrados”), se apresentou muito uma estacionalidade fi siológica vegetal típica de clima frio e seco. mais similar àquelas presentes no Bioma Caatinga, que apresentam Compreende um conjunto ambiental de diferentes topologias e solos fi tofi sionomias de savana estépica. Ab’Sáber (1977) inferiu que du- recobertos por fi tofi sionomias campestres que recobrem as superfícies rante o período mais seco do Pleistoceno ocorreu uma expansão da de relevo aplainado e suave ondulado. As formações fl orestais, pou- vegetação semi-árida pelo continente. De acordo com esta visão, a co expressivas no Pampa, restringem-se principalmente às porções vegetação do tipo caatinga, usualmente presente em solos ricos em norte e leste do bioma (fl oresta estacional semidecidual e fl oresta minerais, pode ter ocorrido ao redor das áreas de vegetação de cerrado ombrófi la densa). O Pampa, que se delimita apenas com o Bioma no Brasil Central. Ambas formações vegetais, muito provavelmente, Mata Atlântica, é formado por quatro conjuntos principais de fi to- se estenderam para o interior da região amazônica, enquanto as fl ores- fi sionomias campestres: Planalto da Campanha, Depressão Central, tas tropicais úmidas sofreram uma contração. Assim, a fi tofi sionomia Planalto Sul-Rio-Grandense e Planície Costeira (IBGE 2004). As savânica encontrada na Ilha de Maracá seria um “enclave” fi togeográ- duas taxocenoses de anuros consideradas neste estudo (Butiazais de fi co oriundo desse período, estando no presente cercada pela fl oresta Tapes e Lagoa do Casamento; e PN da Lagoa do Peixe e EE do Taim) ombrófi la amazônica que domina a região (Ab’Sáber 2005). são oriundas da Planície Costeira. Essa região compreende terrenos Os domínios morfoclimáticos dos Cerrados e Caatingas apre- sedimentares de origem tanto fl uvial quanto marinha, ocupando a sentam diferenças geomorfológicas, topográficas, climáticas e faixa leste do estado do Rio Grande do Sul. Esta planície é revestida, fi tofi sionômicas acentuadas. O Planalto Central, em termos gerais, principalmente, por formações pioneiras e, de modo mais esparso, pode ser caracterizado como uma vasta área de chapadões disjuntos, observam-se formações fl orestais típicas da fl oresta ombrófi la densa revestidos por cerrados e interpenetrados por fl orestas de galeria que (IBGE 2004). Assim, é compreensível que essas duas taxocenoses ocorrem associadas ao fundo aluvial dos vales de médio a grande porte apresentem grande similaridade com aquelas presentes na Mata (Ab’Sáber 2005). A geologia deste bioma é uma das mais diversifi - Atlântica, em especial as encontradas nos estados de Santa Catarina, cadas e complexas do Brasil. O relevo exibe uma gama muito grande Paraná e litoral de São Paulo. de feições morfológicas que estão distribuídas em níveis altimétricos O grupo D é formado principalmente pelas taxocenoses de bio- diferenciados, constituindo unidades bem defi nidas, dentre as quais mas com formações vegetais mais abertas como a Caatinga (Dunas se destacam os planaltos, depressões e planícies. A cobertura vegetal de Ibiraba; Maturéia; e São José do Bonfi m), Cerrado (APA de do Cerrado é composta predominantemente por formações savânicas, Cafuringa; CEPTA/IBAMA Pirassununga; EE de Águas Emendadas; ocorrendo também formações fl orestais (cerradão, matas de galeria e EEc de Assis; EEc de Bauru; EEc de Caetetus; EEc de Itirapina; fl oresta estacional semidecidual). A heterogeneidade ambiental deste FLONA de Silvânia; município de Botucatu; município de Formoso bioma está refl etida na sua biota, que já foi considerada pobre, mas do Araguaia; PE das Furnas do Bom Jesus; PE de Porto Ferreira; que atualmente passou a ser reconhecida como uma das mais ricas PN de Emas; PN da Serra da Canastra; Região do Rio Manso; Serra do mundo (IBGE 2004). da Mesa; e Serra do Cipó) e Pantanal (EE de Nhumirim; PN da O nordeste seco é composto por largas depressões interplanál- Serra da Bodoquena; e as Serras de Entorno do Pantanal Sul, como ticas e intermontanas que são dominadas por caatingas e drenagens a Serra de Jacadigo, Urucum, Maracaju e Bodoquena). Também intermitentes, sendo tão compartimentado quanto o elevado conjunto fazem parte deste grupo uma taxocenose presente em fi tofi sionomia de terras altas do Brasil Central (Ab’Sáber 2005). A vegetação deste savânica (“ lavrado”) do Bioma Amazônia (Ilha de Maracá) e algumas bioma é constituída principalmente pela savana estépica, sendo taxocenoses da Mata Atlântica, porém apenas as existentes em loca- que este tipo vegetacional apresenta contrastes fi sionômicos muito lidades de fl oresta estacional semidecidual (Floresta Estadual (FE) acentuados entre a estação das chuvas e a da seca. Nesta paisagem Edmundo Navarro de Andrade, Rio Claro; Mata de Santa Genebra; raramente ocorrem a presença de agrupamentos fl orestais (fl orestas Nova Itapirema; PE de Ibitipoca; PE do Morro do Diabo; e RPPN deciduais e semideciduais) e savana (Cerrado), sendo que estas Santuário do Caraça). Apenas uma taxocenose de fl oresta ombrófi la formações se apresentam associadas a ambientes particulares, como densa (EE de Caetés) foi ordenada no grupo D, indicando que sua áreas serranas, brejos e outros tipos de bolsões climáticos mais composição de espécies é bastante relacionada com as taxocenoses amenos (IBGE 2004). de áreas abertas de Caatinga (Dunas de Ibiraba; Maturéia; e São José O clima encontrado no Cerrado é mais ameno, sendo que a do Bonfi m). Provavelmente a fl oresta ombrófi la existente na EE de média anual de precipitação varia entre 1500 e 1800 mm, enquanto Caetés apresenta uma transição com as formações vegetais mais na Caatinga esta média é bem menor, variando de 268 a 800 mm abertas, como a Caatinga, gerando características próprias a esta (Ab’Sáber 2005). Ocorrem também diferenças em relação à sazo- região que são relativamente diferentes das encontradas nas fl orestas nalidade climática nestes biomas. Apesar da ocorrência de chuvas ombrófi las densas de outras localidades nas regiões nordeste, sudeste de verão e estiagem prolongada durante o inverno em ambos os e sul do país. No entanto, não deve ser descartada a possibilidade domínios, há no Cerrado uma alta previsibilidade climática, com da identifi cação taxonômica das espécies encontradas na referida pouca variação entre os anos. Já na Caatinga, esta variação entre os localidade ser frágil. anos é muito mais acentuada, tanto na duração da estação chuvosa, Em geral, percebe-se que a composição de espécies de anfíbios quanto no volume de chuva (IBGE 2004). anuros das localidades que apresentam predominantemente formações Segundo Ab’Sáber (2005), o Pantanal é classificado como vegetais abertas (grupo D), como a Caatinga, Cerrado e Pantanal, são um dos componentes topográfi cos que compõem o domínio dos bastante similares (Figuras 4 e 5). Contudo, é possível verifi car que Cerrados, caracterizando-se por uma depressão localizada a oeste, este grupo pode ser dividido em dois subconjuntos: um deles formado onde ocorre uma complexa interação entre a vegetação dos cerrados http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn01309022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 93

Amphibians from Furnas do Bom Jesus State Park e as encontradas no Chaco Oriental. Porém, segundo IBGE (2004), as A composição fl orística da fl oresta estacional pode ser conside- inundações que anualmente ocorrem nesta depressão, por atingirem rada como um subconjunto da fl ora muito mais diversa da fl oresta grande extensão, serem de longa duração e imprimirem modifi ca- ombrófi la, provavelmente composta por espécies capazes de sobre- ções acentuadas na biota local, constituem o fator determinante da viver a uma estação seca mais prolongada (Oliveira-Filho & Fontes existência de um macroecossistema classifi cável como bioma. Os 2000, Oliveira 2006). A fl oresta estacional semidecidual ocupa de limites deste bioma coincidem com os da unidade geomorfológica forma bastante fragmentada parte dos estados do Paraná, São Paulo, denominada Planície do Pantanal, sendo que esta representa a parte Minas Gerais, Mato Grosso do Sul, Mato Grosso e Goiás e, em menor mais baixa e plana da bacia hidrográfi ca (declividade quase nula) e escala, o Rio de janeiro, Espírito Santo e sul da Bahia (Leitão Filho constitui-se na maior superfície inundável interiorana do Planeta, com 1982). Além dos fatores de perturbação antrópica, como a atividade uma área de 140.000 km2. A Planície do Pantanal não se apresenta agropecuária, corte raso, extração seletiva de espécies e urbanização, totalmente uniforme, possuindo um mosaico de paisagens que se esta formação vegetal apresenta características de descontinuidade, expressam por feições regionais conhecidas como baías, cordilhei- apresentando-se permeada por áreas de Cerrado em suas diversas ras, vazantes e corixos. As fi tofi sionomias savânicas de Cerrado são fi tofi sionomias, campos rupestres e mais raramente formações cam- predominantes, mas outras formações vegetais estão presentes, como pestres, sendo que a fl ora desta fi tofi sionomia é considerada como a savana estépica e pequenas áreas de fl oresta estacional decidual e uma transição entre a fl oresta ombrófi la Atlântica e o Cerrado (Leitão semidecidual (IBGE 2004). Filho 1987). A fl ora do Cerrado é ainda muito mais relacionada com as Apesar da existência de diferenças climáticas, topográfi cas e fl orestas semidecíduas do que com as fl orestas ombrófi las Atlânticas fi tofi sionômicas entre estes biomas, principalmente entre os domínios (Oliveira-Filho & Fontes 2000). dos Cerrados e Caatingas, a anurofauna da diagonal de áreas abertas Nossas análises demonstram a grande similaridade faunística do Brasil apresenta endemismo baixo em relação às taxocenoses entre as taxocenoses que ocorrem em áreas de Cerrado e da fl oresta de biomas fl orestais, como a Amazônia (Duellman 1999) e Mata estacional semidecidual presente na Mata Atlântica, formações vege- Atlântica (Cruz & Feio 2007), que apresentam um endemismo de 82 tais bastante relacionadas e sujeitas a défi cit hídrico durante os meses e 85%, respectivamente. A riqueza de espécies de anfíbios anuros do de outono e inverno. Esta sazonalidade bem marcada possivelmente Cerrado é elevada (141 espécies), apresentando maior endemismo levou à seleção de espécies da anurofauna que apresentam adaptações (aproximadamente 33%) quando comparado a outros biomas de fi siológicas (Pough et al. 2004) e comportamentais (Pough et al. áreas abertas no Brasil, como a Caatinga e o Pantanal (Bastos 2007). 2004, Colli 2005) a essas condições climáticas, principalmente no No entanto, é importante ressaltar que em relação ao Cerrado, a que diz respeito à restrição da atividade reprodutiva à estação chu- anurofauna destes dois biomas é ainda pouco conhecida, existindo vosa (Rossa-Feres & Jim 1994, Toledo et al. 2003, Brasileiro et al. apenas algumas localidades amostradas adequadamente e diversos 2005, Vasconcelos & Rossa-Feres 2005, Thomé & Brasileiro 2007). vazios amostrais. Estão presentes no Bioma Caatinga 48 espécies Somando-se a isso, esta alta similaridade entre essas faunas pode ser de anfíbios anuros, sendo que, de modo geral, faltam informações explicada pelo contato bastante complexo e interdigitado entre esses ecológicas e geográfi cas para determinar a porcentagem de ende- dois biomas no estado de São Paulo, formando mosaicos naturais mismo entre as espécies (Rodrigues 2003). No Pantanal, apesar da principalmente no interior do estado (Kronka et al. 2005). abundância e diversidade de hábitats aquáticos e de suas interfaces Considerando apenas a composição de espécies, a taxocenose com os ambientes terrestres, ocorrem apenas 44 espécies de anfíbios de anuros do PEFBJ está mais relacionada àquelas encontradas anuros e um endemismo pouco evidente, indicando uma colonização em localidades de biomas que apresentam fi sionomias vegetais recente por elementos faunísticos dos biomas vizinhos (Strüssmann mais abertas (grupo D), como a Caatinga, o Cerrado, o Pantanal e et al. 2007). Em termos biogeográfi cos, praticamente todas as bacias com a Mata Atlântica (fl oresta estacional semidecidual). Resultado hidrográfi cas presentes no Pantanal nascem em áreas de Cerrado, semelhante foi observado por Bastos et al. (2003) que, ao comparar evidenciando a inter-relação entre as faunas destes biomas, especial- a taxocenose amostrada na FLONA de Silvânia (GO) com outras mente os anfíbios anuros que, por possuírem certa dependência dos presentes em 41 localidades situadas em diversos biomas brasileiros, corpos d’água para a reprodução e manutenção das formas larvais, concluíram que a anurofauna do Cerrado é mais similar àquelas da apresentam distribuições acentuadamente infl uenciadas pela rede Caatinga e Pantanal. hidrográfi ca (Uetanabaro et al. 2008). Mais especifi camente, a composição de espécies do PEFBJ Apesar da fl oresta estacional semidecidual e fl oresta ombrófi la apresentou grande similaridade com aquelas verifi cadas em áreas de densa serem fitofisionomias que compõem o domínio da Mata Cerrado e fl oresta estacional semidecidual no estado de São Paulo, Atlântica, essas formações vegetais apresentam diferenças fl orísticas e como as Estações Ecológicas de Itirapina, Bauru, Assis, Caetetus, fi sionômicas signifi cativas. A fl oresta ombrófi la densa está associada Porto Ferreira e a Floresta Estadual Edmundo Navarro de Andrade, em ao clima mais úmido das regiões serranas do litoral e a fl oresta esta- Rio Claro. Apesar do PEFBJ estar muito próximo ao Parque Nacional cional semidecidual ocorre associada ao clima estacional das regiões da Serra da Canastra (aproximadamente 93 km), esta localidade interioranas (IBGE 1992). Isto tem sido demonstrado para o estado de apresenta composição de espécies mais similar às encontradas em São Paulo, onde existe uma forte separação fl orística entre a fl oresta da localidades mais distantes, como por exemplo a Estação Ecológica de costa, com precipitação média anual maior que 2.000 mm e ausência Águas Emendadas (DF) e a Área de Proteção Ambiental de Cafuringa de uma estação seca, e a fl oresta do interior, com uma precipitação (DF), à aproximadamente 465 e 470 km de distância, respectivamente, média anual de 1.400 mm e a existência de uma estação seca (Torres ou mesmo o Parque Estadual do Morro do Diabo (SP), distante mais et al. 1997). Esta dicotomia é mais pronunciada no sudeste do Brasil, de 538 km do PEFBJ. Este parque apresenta diversas fi tofi sionomias nos estados de São Paulo e Paraná, devido à transição relativamente de Cerrado e fl oresta estacional semidecidual, assim como a Serra da abrupta da vegetação da Serra do Mar. A face desta vegetação voltada Canastra, porém esta última também apresenta campos rupestres que, para a costa apresenta a maior precipitação média anual encontrada reconhecidamente, abrigam uma anurofauna com alto endemismo em toda a extensão da Mata Atlântica (acima de 3.600 mm), enquanto (Haddad et al. 1988, Eterovick & Sazima 2004). Deve-se considerar a face voltada para o continente possui um clima tipicamente sazonal, que a menor similaridade entre o PEFBJ e o PN da Serra da Canastra é com médias anuais de precipitação que variam entre 1.300 e 1.600 mm um refl exo da baixa representatividade de áreas de chapadas (planaltos (Oliveira-Filho & Fontes 2000). cristalinos) na localidade amostrada. Essas áreas de chapadas, que http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn01309022009 http://www.biotaneotropica.org.br 94 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Araujo, C. O. et al. teriam uma conexão natural com os planaltos cristalinos da Serra da AVILA-PIRES, T.C.S., HOOGMOED, M.S. & VITT, L. 2007. Herpetofauna Canastra, estão quase suprimidas no PEFBJ e se apresentam bastante da Amazônia. In Herpetologia no Brasil II (L.B. Nascimento & M.E. alteradas pelo cultivo de café e pastagens. Oliveira, eds). Sociedade Brasileira de Herpetologia, Belo Horizonte, Os agrupamentos faunísticos obtidos neste estudo demonstram p. 13-43. que as composições de espécies das 67 localidades parecem estar BASTOS, R.P. 2007. Anfíbios do Cerrado. In Herpetologia no Brasil II (L.B. fortemente relacionadas com o tipo de vegetação das localidades Nascimento & M.E. Oliveira, eds). Sociedade Brasileira de Herpetologia, onde ocorrem, sendo que a diversidade observada entre as fi siono- Belo Horizonte, p. 87-100. mias vegetais analisadas pode ser considerada como resultante das BASTOS, R.P., MOTTA, J.A.O., LIMA, L.P. & GUIMARÃES, L.D. 2003. variações topográfi cas e climáticas encontradas nos diferentes biomas Anfíbios da Floresta Nacional de Silvânia, estado de Goiás. Stylo Gráfi ca considerados nestas análises, como Amazônia, Caatinga, Cerrado, e Editora, Goiânia. Mata Atlântica, Pampa e Pantanal. Porém, é importante ressaltar BERNARDE, P.S. 2007. Ambientes e temporada de vocalização da que neste estudo não foram considerados os fatores históricos que, anurofauna no município de Espigão do Oeste, Rondônia, sudoeste possivelmente, atuam também na distribuição dessas linhagens de da Amazônia - Brasil (Amphibia: Anura). Biota Neotrop. 7(2): http:// anfíbios anuros presentes nas diversas localidades consideradas. www.biotaneotropica.org.br/v7n2/pt/abstract?article+bn01507022007 (último acesso em 15/07/2008). 4. Considerações fi nais BERTOLUCI, J.A. 1997. Fenologia e seleção de hábitat em girinos da Mata Atlântica em Boracéia, São Paulo (Amphibia, Anura). Tese de Doutorado, A amostragem da anurofauna realizada no PEFBJ indica que Universidade de São Paulo, São Paulo. esta é uma área importante para a conservação da fauna presente em BERTOLUCI, J.A. 2001. Anfíbios anuros. In Intervales/Fundação para a áreas de Cerrado do sudeste do Brasil. A região nordeste do estado, conservação e produção fl orestal do estado de São Paulo (C. 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Amphibians from Furnas do Bom Jesus State Park

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http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn01309022009 http://www.biotaneotropica.org.br 98 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Araujo, C. O. et al.

Apêndice

Os anfíbios anuros coletados no PEFBJ (Pedregulho, SP) foram depositados na coleção de anfíbios CFBH, Departamento de Zoologia, Instituto de Biociências, Universidade Estadual Paulista, Rio Claro, São Paulo: Barycholos ternetzi (CFBH 13443-13451, 13973), Rhinella rubescens (CFBH 13412-13413), Rhinella schneideri (CFBH 13414), Chiasmocleis albopunctata (CFBH 13999-14001), Dendropsophus elianeae (CFBH 13994, 17269), Dendropsophus minutus (CFBH 13432-13434), Dendropsophus nanus (CFBH 13431), Dermatonotus muelleri (CFBH 13995-13998), Elachistocleis cf. ovalis (CFBH 13987), Eupemphix nattereri (CFBH 13988-13990), Hypsiboas albopunctatus (CFBH 13428-13430), Hypsiboas faber (CFBH 13425-13427), Hypsiboas lundii (CFBH 13417-13424), Leptodactylus ocellatus (CFBH 13991-13992), Leptodactylus fuscus (CFBH 13416, 13979), Leptodactylus labyrinthicus (CFBH 13415), Odontophrynus cultripes (CFBH 13980-13983), Phyllomedusa ayeaye (CFBH 15672-15673), Physalaemus cuvieri (CFBH 13440-13442), Physalaemus marmoratus (CFBH 13984-13986), Pseudopaludicola saltica (CFBH 17266-17268), Scinax canastrensis (CFBH 13438-13439, 13974-13978), Scinax fuscovarius (CFBH 13435-13437), e Trachycephalus venulosus (CFBH 13993).

http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn01309022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

A new species of Philosepedon Eaton, 1904 (Diptera, Psychodidae) from Brazil

Cínthia Chagas1, Freddy Bravo2,3 & José Albertino Rafael1

1Coordenação de Pesquisas em Entomologia, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia – INPA, CP 478, CEP 69011-970, Manaus, Amazonas, Brazil, e-mail: [email protected], [email protected] 2Departamento de Ciências Biológicas, Universidade Estadual de Feira de Santana – UEFS, Av. Universitária, s/n, 44031-460, Feira de Santana, Bahia, Brazil 3Corresponding author: Freddy Bravo, e-mail: [email protected]

CHAGAS, C., BRAVO, F. & RAFAEL, J.A. A new species of Philosepedon Eaton, 1904 (Diptera, Psychodidae) from Brazil. Biota Neotrop., 9(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?article+bn01409022009.

Abstract: Philosepedon vieirai Chagas, Bravo & Rafael, n. sp. from Brazil is described and illustrated. Keywords: Diptera, Psychodidae, Philosepedon, new species, Brazil.

CHAGAS, C., BRAVO, F. & RAFAEL, J.A. Uma espécie nova de Philosepedon Eaton (Diptera, Psychodidae) do Brasil. Biota Neotrop., 9(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn01409022009.

Resumo: Neste trabalho é descrita a espécie Philosepedon vieirai Chagas, Bravo & Rafael, sp. nov. do Brasil. Palavras-chave: Diptera, Psychodidae, Philosepedon, espécie nova, Brasil.

http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?article+bn01409022009 http://www.biotaneotropica.org.br 100 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Chagas, C. et al.

Introduction Results Philosepedon Eaton s.l. is a worldwide genus with 91 known species, 29 of them from the Neotropical Region (Duckhouse 1973, 1. Philosepedon vieirai Chagas, Bravo & Rafael, sp. nov. ( Figures 1-10) 1974; Quate 1996, 1999; Wagner & Masteller 1996; Collantes & BRAZIL, Paraná, Jundiaí do Sul, Faz.[enda] Monte Verde, Martínez-Ortega 1999; Ibañez-Bernal & Cáceres 2005; Bravo et al. Malaise trap, PROFAUPAR (Project “Levantamento da Fauna 2006). From Brazil were described 4 species: Philosepedon plaumanni Entomológica no Estado do Paraná”) 2.3, 04.v.[19]87, without (Duckhouse, 1968), P. spathipenis (Duckhouse, 1968), P. oblongolum name of collector, holotype male (DZUP); 1 paratype male, Bravo, Chagas & Cordeiro, 2006 and P. uncinatum Bravo, Chagas & Pará, Serra do Cachorro, (ponto) 14 CDC/m[ata] light trap, Cordeiro, 2006 (Duckhouse 1973, Bravo et al. 2006). A new species 21.iv.1998, Toby Vicente Barret, Raul Queiróz, Francisco Lima of Philosepedon from Brazil is described here. Santos col. (INPA); 1 paratype male, Bahia, Ituberá, Pacangê, 09.iv.2007-10.vi.2007, light trap , Alvim, E. & Equipe Ecopol. Material and Methods (MZUEFS); 1 paratype male, Bahia, Santa Terezinha, Serra da Jibóia, 24.viii.2000, Bravo, F. col. (MZUEFS); 2 paratype males, Specimens of Philosepedon were treated with 10% KOH, Bahia, Sauípe, 14.xi.2004, Bravo, F. col. (MZUEFS); 1 paratype dehydrated and mounted in Canada balsam. Morphological male, Bahia, Ituberá, 1.vii.2003, Bravo, F. col. (MZUEFS). terminology follows that of McAlpine (1981). Terminology specifi c Etymology: The name vieirai is dedicated to Rodrigo Marques to Psychodidae follows Duckhouse (1990), Bravo (2006) and Curler Vieira. & Moulton (2008). The type-specimens were deposited in the Coleção Entomológica Padre Jesus Santiago Moure do Departamento de Description Zoologia da Universidade Federal do Paraná, Curitiba, Paraná, Brazil (DZUP), Coleção de Invertebrados do Instituto Nacional Male: Eye bridge with 4 facet rows (Figure 1); eyes separated de Pesquisas da Amazônia, Manaus, Amazonas, Brazil (INPA) by 0.5-1.0 facet diameter (Figure 1); interocular suture straight, and Coleção Entomológica Professor Johann Becker do Museu de without spur (Figure 1). Palpus formula = 1.0:1.5:1.6:1.7 Zoologia da Universidade Estadual de Feira de Santana, Feira de (Figure 5); fi rst palpomere with short area with sensorial rods Santana, Feira de Santana, Bahia, Brazil (MZUEFS). (Figure 5). Antenna with 13 flagellomeres; flagellomeres

1 2 3 5

4

0.12 mm 0.12 mm 0.12 mm 0.12 mm

0.12 mm 7 8 9 10

6

0.50 mm

0.12 mm 0.12 mm 0.12 mm 0.12 mm Figures 1-10. Philosepedon vieirai Chagas, Bravo & Rafael, sp. nov. Male. 1. Head. 2. Antenna: scape, pedicel and basal fl agellomeres. 3. Antenna, fl agelomeres 10-13. 4. Labella. 5. Palpus. 6. Wing. 7. Male terminalia, dorsal. 8. Gonostyle, lateral view. 9. Cercus. 10. Male terminalia, ventral. Figures 1-10. Philosepedon vieirai Chagas, Bravo & Rafael, sp. nov. Macho. 1. Cabeça. 2. Antena: escapo, pedicelo e fl agelômeros basais. 3. Antena, fl agelômeros 10-13. 4 Labela. 5. Palpo maxilar. 6. Asa. 7. Terminália masculina, dorsal. 8. Gonóstilo, vista lateral. 9. Cerco. 10. Terminália masculina, ven- tral. http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?article+bn01409022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 101

New species of Philosepedon

1-10 nodiform (Figures 2, 3), fl agellomeres 11, 12, and 13 reduced, is shorter than aedeagus in the new species and with almost of the same 11 and 12 broadly fused, 13 separate (Figure 3); scape and pedicel length of aedeagus in the three other species (Quate, 1996: Fig. 18b; sub-spherical, with approximately the same length (Figure 2); Wagner & Masteller, 1996: Fig. 45; Quate, 1999: Fig. 8a). ascoids Y-shaped (Figures 2, 3). Labellum not fl attened, with 3 apical short bristles (spines) and 3 long bristles (Figure 4). Thorax Acknowledgements with additional proximal sclerite of the pteropleura, quadrangular. The authors would like to thank to Dr. Augusto Loureiro Henriques Wing (Figure 6) with reduced Sc, recognized by narrow strip of from INPA and Dr. Luciane Marinoni from DZUP who loaned the bristles; radial fork apical to medial fork; radial fork complete and specimens, to two anonymous reviewers for their help improving the medial incomplete; CuA wide in basal 2/3 and thin in apical 1/3; work, and to CNPq for a grant received by the fi rst author. costal cell, basal medial cell and cubital cell more sclerotized than the other areas of the wing membrane. Male terminalia (Figures References 7-10): gonostyle with slightly hooked and pointed apex and opened to outer sides (Figure 8), almost 2× the length of the gonocoxite. BOTOSANEANU, L. & VAILLANT, F. 1970. Trois Diptères Psychodidae Epandrium rectangular, the posterior margin depressed and with nouveaux de Cuba. Trav. Lab. Hydrobiol. 61:173-183. a central aperture (Figure 10). Hypandrium plate-like, trapezoidal, BRAVO, F. 2006. The taxonomy of Neotropical Brunettiina (Diptera, articulated to gonocoxites; post-hypandrial plate present. Tergite Psychodidae, Psychodinae, Mormiini) with descriptions of ten new 10 with distal margin rounded, ending beyond the distal margin species from Brazil and comments on the generic classifi cation of this of sternite 10 (Figure 10); sternite 10 with distal margin straight subtribe. Zootaxa. 1134:1-28. (Figure 10). Cercus larger than the length of epandrium, with BRAVO, F., CHAGAS, C. & CORDEIRO, D.P. 2006. Two new species of 2 apical tenacula with rounded tips (Figure 9). Parameres blade- Philosepedon Eaton (Diptera: Psychodidae: Psychodinae) from the Atlantic Coastal Rain Forest of northeastern Brazil. Zootaxa. 1206:63-68. shaped, 1/2 length of aedeagus (Figure 7). Aedeagus symmetrical, 2× the length of the aedeagal apodeme (Figure 7). Aedeagal COLLANTES, F. & MARTÍNEZ-ORTEGA, E. 1999. Nuevas citas conocidas de Psychodinae (Diptera: Psychodidae) en Nicaragua. Rev. Nica. Ent. apodeme as fi gured (Figure 7). 48:17-27. Female: Unknown. CURLER, G.R. & MOULTON, J.K. 2008. A review of the Nearctic species Geographical records: Brazil: Pará State, Bahia State of the genus Eurygarka Quate (Diptera: Psychodidae). Zootaxa. (Atlantic Rain Forest) and Paraná State. 1740:28-36. DUCKHOUSE, D.A. 1968. Psychodidae (Diptera, Nematocera) collected Comments by Mr. Plaumann in Southern Brazil. Proc. R. Entomol. Soc. Lond. Ser. B Taxon. 37(3-7):29-40. Philosepedon vieirai sp. nov. was collected in the states of Pará, in the Brazilian Amazon, Bahia, in the northeastern of Brazil, and DUCKHOUSE, D.A. 1973. Family Psychodidae. In A catalogue of the Diptera of the Americas South of the United States (N. Papavero, ed.). Museu de Paraná, in the southern of Brazil. These collections suggest that the Zoologia; Universidade de São Paulo, São Paulo, p. 1-29. new species posses a wide distribution in Brazil. DUCKHOUSE, D.A. 1974. Redescription of the Neotropical Psychodidae The new species has a cercus with two tenacula, characteristic also (Diptera, Nematocera) described by Knab, Dyar and Coquillet. J. Ent. observed in seven neotropical species of the genus: Philosepedon helicis (B). 42(2):141–152. (Dyar, 1929), P. aliciae Ibáñez-Bernal & Cáceres, 2005, P. oblongolum, DUCKHOUSE, D.A. 1990. The Australasian genera of Pericomoid P. uncinatum, P. tritaxis Quate, 1996, P. mauroae Wagner & Masteller, Psychodidae (Diptera) and the status of related Enderlein genera in the 1996 and P. duacopis Quate, 1999 (Quate 1996, 1999; Wagner & Neotropics. Invertebr. Taxon. 3(6):721-746. Masteller 1996; Ibáñez-Bernal & Cáceres 2005; Bravo et al. 2006). The DYAR, H.G. 1929. American Psychodidae (Diptera) III. Proc. Ent. Soc. other twenty two species of Philosepedon possess a different number Wash. 31:63-64. of tenacula (Duckhouse 1968; Botosaneanu & Vaillant 1970; Quate EATON, A.E. 1904. New genera of European Psychodidae. Entomol. Mon. 1996, 1999): 1) six tenacula – P. atopos Quate, 1996; 2) four tenacula Mag. 40:55-59. P. tetartos P. bicalcaratus – Quate, 1996; 3) three tenacula – Quate, IBÁÑEZ-BERNAL, S. & CÁCERES, A.G. 2005. Philosepedon aliciae sp. 1996, P. dimorphus Quate, 1996, P. pollicaris Quate, 1996, P. tripetalis nov. de Psychodinae del Peru (Diptera: Psychodidade). Folia Entomol. Quate, 1996, P. tritenaculus Quate, 1996, P. deceptrix Quate, 1996 and Mex. 44(suppl.):157–164. P. majorinus Quate, 1996; 4) a single tenaculum – P. parifucus Quate, KNAB, F. 1914. New moth-fl ies (Psychodidae) bred form Bromeliaceae and 1996, P. hamatus Quate, 1996, P. ensiger Quate, 1996, P. bicuspis other plants. Proc. V. S. Nat. Mus. 46(2015): 103-106. Quate, 1996, P. amblyles Quate, 1999, P. pandiculatus Quate, 1996, McALPINE, J.F. 1981. Morphology and terminology: adults. In Manual of P. longistylus Quate, 1996, P. retusus Quate, 1996, P. fumata (Knab, Neartic Diptera (J.F. Mcalpine, B.V. Peterson, G.E. Shewell, H.J. Teskey, 1914), P. ancepitis Quate, 1996, P. cubana (Botosaneanu & Vaillant, J.R. Vockeroth & D.M. Wood, eds). Research Branch Agriculture Canada, 1970), P. spathipenis and P. plaumanni. Ottawa, p. 9-63. Philosepedon vieirai sp. nov. differs from P. helicis and P. aliciae QUATE, L.W. 1996. Preliminary taxonomy of Costa Rican Psychodidae by the shape of the anterior arms of the ascoid that are foliaceous in (Diptera), exclusive of Phlebotominae. Rev. Biol. Trop. 44(suppl.):1-81. the two last species and digitiform in the new species. It differs from QUATE, L.W. 1999. Taxonomy of neotropical Psychodidae (Diptera 3. P. oblongolum and P. uncinatum by the presence of 13 fl agellomeres Psychodines of Barro Colorado Island and San Blas, Panama. In in the two last species, by the absence of the characteristic oval apical Contributions to the knowledge of Diptera (J. F. Burger, ed). Mem. enlargement of R 2 and M3 vein in the new species, and besides by Entomol. Int. 14:409-441. their different terminalia. P. oblongolum has parameres almost as long WAGNER, R. & MASTELLER, E.C. 1996. New moth flies (Diptera: as aedeagus and P. uncinatum has a different shape of hypandrium Psychodidae) and a key to species from Puerto Rico. Proc. Entomol. than the new species (see Figure 17 of Bravo, et al. 2006). Soc. Wash. 98(3):450-464. The new species differs from P. tritaxis by the the gonocoxites articulated to the hypandrium, while in the last species the gonocoxites Received 21/10/08 are contiguous (Quate, 1996: 49). P. tritaxis, P. mauroae and P. duacopis Accepted 01/04/09 differ from the new species by the relative length of the parameres, that Revised 22/04/09 http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?article+bn01409022009 http://www.biotaneotropica.org.br

Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Ácaros em fruteiras e outras plantas no Estado de Amapá

Jeferson Luiz de Carvalho Mineiro1,3, Wilson Rodrigues da Silva2 & Ricardo Adaime da Silva2

1Laboratório de Entomologia Econômica, Centro Experimental Central do Instituto Biológico, CP 70, CEP 13001-970, Campinas, São Paulo, Brasil 2Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária – EMBRAPA, Rodovia Juscelino Kubitscheck, Km 5, CP 10, CEP 68903-000, Macapá, AP, Brasil 3Autor para correspondência: Jeferson Luiz de Carvalho Mineiro, e-mail: [email protected]

MINEIRO, J. L. de C., SILVA, W. R. & SILVA, R. A. Mites from fruit trees and other plants in State of Amapá. Biota Neotrop., 9(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?article+bn01509022009.

Abstract: The objective of this study was to carry out a survey of mite species that occur on fructiferous and other economic important plants in the State of Amapá. The collect was made in two counties of the State of Amapá: Macapá and Calçoene. Nine species of plants belonging to seven families were studied and 226 mite species were identifi ed, belonging to the families Ascidae, Phytoseiidae, Cunaxidae, Eriophyidae, Stigmaeidae, Tarsonemidae, Tenuipalpidae, Tetranychidae and Tydeidae. Five species in the tetranychid family were identifi ed, which presented the highest richness of species. Keywords: phytophagous mites, predaceous mites, diversity.

MINEIRO, J. L. de C., SILVA, W. R. & SILVA, R. A. Ácaros em fruteiras e outras plantas no Estado de Amapá Biota Neotrop., 9(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn01509022009.

Resumo: Este trabalho teve como objetivo registrar as espécies de ácaros que ocorrem em frutíferas e outras plantas de importância econômica no Estado do Amapá. O levantamento foi realizado nos municípios de Macapá e Calçoene. Nove espécies de plantas pertencentes a sete famílias foram estudadas, tendo sido identifi cados 226 espécimes de ácaros, das famílias Ascidae, Phytoseiidae, Cunaxidae, Eriophyidae, Stigmaeidae, Tarsonemidae, Tenuipalpidae, Tetranychidae e Tydeidae. A família Tetranychidae apresentou cinco espécies, tendo sido a de maior riqueza. Palavras-chave: ácaros fi tófagos, ácaros predadores, diversidade.

http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?article+bn01509022009 http://www.biotaneotropica.org.br 104 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Mineiro, J. L. de C. et al.

Introdução Resultados O Amapá, localizado na região Norte do Brasil, é a unidade da Foram identifi cados 226 espécimes de ácaros pertencentes às fa- federação mais preservada, com 72% do seu território protegido por mílias Ascidae, Phytoseiidae, Cunaxidae, Eriophyidae, Stigmaeidae, unidades de conservação e terras indígenas (Silva 2007). Apresenta Tarsonemidae, Tenuipalpidae, Tetranychidae e Tydeidae. grande diversidade ecológica, porém predominam solos de baixa São apresentadas a seguir, as famílias, gêneros e espécies de fertilidade, limitantes ao desenvolvimento do setor agropecuário. Na ácaros encontrados nas espécies vegetais amostradas. sua maior parte, a agricultura amapaense desenvolve-se sob regime MESOSTIGMATA Canestrini itinerante de “roças”, principalmente as culturas de milho e feijão, consorciadas à de mandioca (IBGE 2004). ASCIDAE Voigts & Oudemans Assim como a bananicultura, as culturas de mamão, citros e mais Asca sp. recentemente coco e cupuaçu são as principais frutíferas de ciclo longo exploradas no Estado do Amapá. O cupuaçu vem conquistando Espécimes examinados: Macapá, V. unguiculata, 18.viii.2006, gradativamente os mercados do centro-sul do país com potencial para 1♀. alcançar o mercado internacional (IBGE 2004). Lasioseius sp. São conhecidos vários insetos fi tófagos e microrganismos fi to- Espécimes examinados: Macapá, P. guajava, 30.x.2006, patogênicos em plantas da região amazônica (Donadio et al. 2002, 4♀; B. crassifolia, 18.viii.2006, 1♀; Calçoene, P. guajava, Mattos & Bezerra 2003). Todavia, a acarofauna no Amapá é pouco 27.viii.2006, 4♀. conhecida, motivo que estimulou o presente trabalho de registrar as espécies de ácaros que ocorrem em frutíferas e outras plantas de PHYTOSEIIDAE Berlese importância econômica neste Estado. Amblyseius aerialis (Muma) Material e Métodos Amblyseiopsis aerialis Muma, 1955: 264; Garman, 1958: 75 O levantamento de ácaros em fruteiras e outras plantas de im- Typhlodromus (Amblyseius) aerialis (Muma), Chant, 1959: 88. portância econômica foi realizado em dois municípios do Estado Amblyseius aerialis, Athias-Henriot, 1957: 338; Muma, 1961: 287; do Amapá, Macapá (00° 01’ 27,2” S e 51° 07’ 25,9” O) e Calçoene De Leon, 1966: 91; Muma & Denmark, 1970: 66; Denmark & Muma, (02° 29’52” N e 50° 56’ 56” O), de agosto a dezembro de 2006, 1973: 249; Moraes & Mesa, 1988: 71; Denmark & Muma, 1989, 15; período este de menor precipitação. Na Tabela 1 estão relacionadas Kreiter & Moraes, 1997: 377; Feres & Moraes, 1998: 126; Gondim as plantas amostradas. De cinco plantas de cultivos comerciais e Jr. & Moraes, 2001: 67; Moraes et al., 2004: 13; Feres et al., 2005: de subsistência foram coletadas 10 folhas do terço médio ao acaso. 3; Vasconcelos et al., 2006: 92; Buosi et al., 2006: 3. Estas foram acondicionadas em sacos plásticos, mantidas em caixas de poliestireno e transportadas para o Laboratório de Entomologia Espécimes examinados: Macapá, P. guajava, 30.x.2006, da Embrapa Amapá, em Macapá-AP. 2♀; C. sinensis, 30.x.2006, 5♀; Calçoene, 27.viii.2006, 3♀; Para a retirada dos ácaros, as folhas foram imersas em recipiente P. guajava , 27.viii.2006, 1♀; T. grandifl orum, 27.viii.2006, de plástico contendo álcool 70%, onde permaneceram por 10 minutos 2♀. (Spongoski et al. 2005; Mineiro et al. 2006). Decorrido este período, Amblyseius herbicolus (Chant) as folhas foram agitadas nesta solução para que os ácaros se despren- Typhlodromus (Amblyseius) herbicolus Chant, 1959: 84. dessem e se mantivessem no líquido, sendo este a seguir submetido a uma peneira com malha de 0,038 mm. O material retido na peneira Amblyseius herbicolus Daneshvar & Denmark, 1982: 5; McMurtry & foi transferido para um frasco de vidro e conservado em álcool 70% Moraes, 1984: 34; Denmark & Muma, 1989: 59; Zacarias & Moraes, para posterior triagem. Todos os ácaros encontrados foram montados 2001: 580; Ferla & Moraes, 2002: 1013; Moraes et al., 2004: 27; em lâminas de microscopia. A identifi cação dos ácaros foi realizada Vasconcelos et al., 2006: 92. até o nível específi co, quando possível. Uma amostra representativa Amblyseius impactus Chaudhri, 1968: 553 (sinonímia de acordo com dos espécimes encontrados foi depositada na coleção de referência Daneshvar & Denmark, 1982:5). de ácaros “Geraldo Calcagnolo” do Laboratório de Entomologia Econômica do Centro Experimental Central do Instituto Biológico, Amblyseius deleoni Muma et al., 1970: 68 (sinonímia de acordo com em Campinas-SP. Daneshvar & Denmark, 1982: 5).

Tabela 1. Espécies de plantas amostradas nos municípios de Macapá e Calçoene, Amapá. Período de agosto a dezembro de 2006. Table 1. Species of plant samples from Macapá and Calçoene municipalities, Amapá, from August to December 2006. Família Espécie Nome comum Myrtaceae Psidium guajava L. Goiabeira Myrtaceae Syzygium samarangense Merr. & Perry Jambeiro Malpighiaceae Byrsonima crassifolia (L.) Rich. Muricizeiro Malvaceae Theobroma grandifl orum (Willd. Ex Spreng.) K. Schum. Cupuaçuzeiro Rutaceae Citrus sinensis (L.) Osbeck Laranjeira Sapotaceae Pouteria caimito (Ruiz & Pav.) Radlk. Abieiro Piperaceae Capsicum sp. Pimenta Fabaceae Vigna unguiculata (L.) Walp Feijão-caupi Euphorbiaceae Manihot esculenta Crantz Mandioca http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?article+bn01509022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 105

Ácaros em fruteiras no Amapá

Espécimes examinados: Macapá, P. caimito, 18.viii.2006, 9♀. Tetranychus mexicanus (McGregor) Pritchard & Baker, 1955: 411; Flechtmann & Baker, 1975: 120; Bolland et al., 1998: 197. PROSTIGMATA Kramer CUNAXIDAE Thor Espécimes examinados: Calçoene, C. sinensis, 27.viii.2006, Armascirus sp. 5♀ e 2♂. Tetranychus sp. Espécimes examinados: Macapá, C. sinensis, 30.x.2006, 1♀; Calçoene, Capsicum sp., 27.viii.2006, 1♀; T. grandifl orum, Espécimes examinados: Calçoene, P. guajava, 27.viii.2006, 27.viii.2006, 5♀; C. sinensis, 27.viii.2006, 2♀. 1♀, T. grandifl orum, 27.viii.2006, 2♀. TYDEIDAE Kramer ERIOPHYIDAE Nalepa Lorryia formosa Cooreman Phyllocoptruta oleivora (Ashmead) Lorryia formosa Cooreman, 1958: 6; Baker, 1968: 995. Typhlodromus oiliioorus Ashmead, 1879: 160. Espécimes examinados: Macapá, B. crassifolia, 18.viii.2006, Phyllocoptruta oleivora Keifer, 1938: 193; Flechtmann & Aranda, 6♀. 1970; Jeppson et al., 1975: 485; Keifer et al., 1982: 128; Ochoa Lorryia sp. et al., 1991:16. Espécimes examinados: Macapá, P. guajava, 30.x.2006, 2♀. Espécimes examinados: Macapá, Citrus sp., 30.x.2006, 73♀; Calçoene, C. sinensis, 27.viii.2006, 4♀. Discussão Obs.: No material oriundo de Macapá foram encontrados indivíduos infectados por fungos, Hirsutella sp.. Constatou-se uma diversidade de ácaros muito baixa nas plantas STIGMAEIDAE Oudemans amostradas. Dentre os ácaros fi tófagos, a família Tetranychidae foi a que apresentou maior diversidade, com cinco espécies registradas, Agistemus sp. incluindo M. tanojoa, importante praga da cultura da mandioca Espécimes examinados: Macapá, P. guajava, 30.x.2006, ( Moraes & Flechtmann, 2008). Por outro lado, a família Eriophyidae 8♀; T. grandifl orum, 30.x.2006, 4 ♀; Calçoene, Capsicum sp., foi a que apresentou maior número de indivíduos, representado por 27.viii.2006, 1♀; P. guajava, 27.viii.2006, 1♀. P. oleivora. Esta espécie é de grande importância no Brasil e em TARSONEMIDAE Kramer vários outros países, sendo considerada a principal praga de citros (Moraes & Flechtmann, 2008). Próximo de Rhynchotarsonemus sp. Os resultados aqui expostos foram obtidos de um simples, mas Espécime examinado: Macapá, B. crassifolia, 18.viii.2006, extensivo levantamento. É importante que em levantamentos futu- 1♀. ros sejam conduzidos também em diferentes períodos para melhor TENUIPALPIDAE Berlese caracterizar a diversidade de ácaros nesta região. Brevipalpus phoenicis (Geijskes) Agradecimentos Tenuipalpus phoenicis Geijskes, 1939: 23. À FAPESP (Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de Brevipalpus phoenicis Sayed, 1946: 99; Pritchard & Baker, 1958: São Paulo) pela bolsa de pós-doutorado ao primeiro autor (Processo 223; De Leon, 1961: 48; González, 1975: 82; Baker et al., 1975: 18; #2006/05798-7). Flechtmann, 1976: 58; Meyer, 1979:87; Baker & Tuttle, 1987: 98; Feres, 2000: 164. Referências Bibliográficas Espécimes examinados: Macapá, C. sinensis, 30.x.2006, 2♀; ASHMEAD, W.H. 1879. Injurious and benefi cial insects found on the orange Calçoene, C. sinensis, 27.viii.2006, 2♀. trees in Florida. Can. Ent. 11:159-160. TETRANYCHIDAE Donnadieu ATHIAS-HENRIOT, C. 1957. Phytoseiidae et Aceosejidae (Acarina: Mononychellus sp. Gamasina) d’Algérie, I Genres Blattisocius Keegan, Iphiseius Berlese, Amblyseius Berlese, Phytoseius Ribaga, Phytoseiulus Evans. Bull. Soc. Espécimes examinados: Macapá, P. guajava, 30.x.2006, 1♀; Hist. Nat. Afrique Nord. 48:319-352. Mononychellus tanajoa (Bondar) BAKER, E.W. 1968. The genus Lorryia. Ann. Entomol. Soc. Amer. 61(4):986-1008. Tetranychus tanajoa Bondar, 1938: 443. BAKER, E.W. & TUTTLE, D.M. 1987. The false spider mites of Mexico Mononychus tanajoa (Bondar) Flechtmann & Baker, 1970: 160. (Tenuipalpidae: Acari). USDA, Washington. BAKER, E.W., TUTTLE, D.M. & ABBATIELLO. 1975. The false spider Mononychellus tanajoa (Bondar) Flechtmann & Baker, 1975: 117; mites of northwestern and north central Mexico (Acarina: Tenuipalpidae). Bolland et al., 1998: 95. Smith. Contr. Zoolog. 194:1-22. Espécimes examinados: Macapá, Fazendinha, M. esculenta, BOLLAND, H.R., GUTIERREZ, J. & FLECHTMANN, C.H.W. 1998. World 12 ♀ e 3♂. catalogue of the spider mite family (Acari: Tetranychidae). Koninklijke Brill NV, Leiden; The Netherlands. Oligonychus sp. BONDAR, G. 1938. Notas entomológicas da Bahia. II. Rev. Ent. Espécime examinado: Macapá, P. caimito, 18.viii.2006, 1♀. 9(3-4):441-449. Tetranychus mexicanus (McGregor) BUOSI, R., FERES, R.J.F., OLIVEIRA, A.R., LOFEGO, A.C. & HERNANDES, F.A. 2006. Ácaros Plantícolas (Acari) da “Estação Ecológica de Paulo Septanychus mexicanus McGregor, 1950: 323. de Faria”, Estado de São Paulo, Brasil. Biota Neotrop. 6(1): http://www. http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?article+bn01509022009 http://www.biotaneotropica.org.br 106 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Mineiro, J. L. de C. et al.

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Caracterização das assembléias de peixes de riachos de cabeceira no período chuvoso na bacia do rio Cachoeira (SE da Bahia, NE do Brasil)

Mauricio Cetra1,3, Fabio Cop Ferreira2 & Alberto Luciano Carmassi2

1Departamento de Ciências Biológicas, Universidade Federal de São Carlos – UFSCar, Rod. João Leme dos Santos, Km 110, SP 264, CEP 18052-780, Sorocaba, SP, Brasil 2Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas (Zoologia), Instituto de Biociências, Universidade Estadual Paulista – UNES, Av. 24 A, 1515, Bairro Bela Vista, CEP 13506-900, Rio Claro, SP, Brasil 3Autor para correspondência: Mauricio Cetra, e-mail: [email protected]

CETRA, M., FERREIRA, F. C. & CARMASSI, A. L. Characterization of the fi sh assemblages in headwaters streams in the rainy season in the Cachoeira river basin (SE of the Bahia, NE of the Brazil). Biota Neotrop., 9(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?article+bn01609022009.

Abstract: Fish assemblage samples, environmental structure and water variables were collected from eight small streams in December of 2007 from Cachoeira river basin in the state of Bahia, Brazil. The objective was to obtain a set of information of the species richness and ecological aspects of the ichthyofauna. A thousand nine hundred and fi fteen individuals of 19 species were captured. About half of the species contained individuals with a total length smaller than 50 mm. These fi ndings suggest that some species are endemic. Two species with uncertain taxonomic status can be new. Confi rmation of others two can represent expansion of the geographic distribution. These results indicate that new surveys in the area are necessary. Ordination analysis results with ambient data and abundance of the species showed signifi cant correlation. Were identifi ed three assemblages and it is suggested that were formed with extrinsic factors. Aiming to generate instruments for conservation programs and biodiversity monitoring species rare and dominant were defi ned. Keywords: cabruca, spatial distribution, diversity, ichthyofauna, rare species, dominant species.

CETRA, M., FERREIRA, F. C. & CARMASSI, A. L. Caracterização das assembléias de peixes de riachos de cabeceira na bacia do rio Cachoeira (sudeste da Bahia). Biota Neotrop., 9(2): http://www.biotaneotropica. org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn01609022009.

Resumo: Visando conhecer a riqueza de espécies e aspectos ecológicos das assembléias ícticas de riachos de cabeceira da Bacia do Rio Cachoeira, foram realizadas coletas de peixes, de variáveis estruturais do ambiente e da água de oito riachos durante o mês de dezembro de 2007. Foram capturados 1.915 indivíduos pertencentes a 19 espécies das quais, cerca da metade, composta por organismos inferiores a 50 mm, o que sugere endemismo. Espécies com “status” taxonômico indefi nido podem ser novas para a ciência. A confi rmação de outras podem representar expansão da distribuição geográfi ca. Sugere-se novos levantamentos na área. Ocorreu correlação signifi cativa entre as ordenações realizadas com dados ambientais e com abundância das espécies levando a formação de três assembléias distintas com suposta ação extrínseca nas suas organizações por parte da estrutura física do canal e de qualidade da água. Visando gerar instrumentos para programas de conservação e monitoramento da biodiversidade foram defi nidas espécies raras e dominantes. Palavras-chave: cabruca, distribuição espacial, diversidade, ictiofauna, espécies raras, espécies dominantes.

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Cetra, M. et al.

Introdução Material e Métodos Há em torno de 300 espécies de peixes catalogadas associadas a rios e riachos da Mata Atlântica brasileira, com cerca de 80% 1. Área de estudo endêmicas e 15% ameaçadas de extinção, ao mesmo tempo em que A bacia do rio Cachoeira está localizada na região centro-leste a ecologia e estado de conservação de muitas espécies ainda são do estado da Bahia, entre as coordenadas 14° 23’ e 15° 36’ S, e desconhecidos (Menezes et al. 2007). Estes números expressam a 38° 56’ e 40° 09’ O, inserida na Região de Planejamento e Gestão complexidade ambiental que refl ete a grande variação longitudinal das Águas (RPGA) III – Leste (SRH 2007) (Figura 1). Está limitada e altitudinal, o pequeno porte das bacias, junto com o processo de ao norte pelas bacias dos rios de Contas e Almada, ao sul pelas ba- evolução histórica das espécies em áreas geomorfologicamente cias dos rios Pardo e Una, a oeste pela bacia do rio Pardo e a leste isoladas das demais bacias hidrográfi cas brasileiras, e o nível de pelo Oceano Atlântico. A área de drenagem da bacia corresponde a ocupação humana neste ecossistema (MMA/SBF 2000, Menezes cerca de 4.600 km2 onde vivem aproximadamente 600.000 habitan- et al. 2007). tes distribuídos em 12 municípios. A nascente se localiza na serra Dados atuais estimam a existência de menos de 8% da Mata de Ouricana, numa altitude de 800 m, na cidade de Itororó, com o Atlântica original, com ocorrência de remanescentes isolados e nome de rio Colônia que, ao encontrar o Rio Salgado, forma o rio dispersos. Os índices de desmatamento são muito mais graves nos Cachoeira que irá atingir seu patamar mais baixo no litoral de Ilhéus estados do nordeste do Brasil, onde restam apenas de 1 a 2% da (Nacif et al. 2003). cobertura original, estando a maioria no sul do estado da Bahia A bacia do rio Cachoeira encontra-se inserida nas faixas cli- (MMA/SBF 2000). máticas do tipo Af, típico de fl orestas tropicais, com precipitação Levantamentos recentes da fauna de peixes realizados no extremo superior a 1.000 mm anuais, bem distribuída durante todo o ano e sul da Bahia, resultaram na descrição dos siluriformes Trichomycterus temperatura média de 24 °C. A zona climática, de transição, é do tipo pradensis (Sarmento-Soares et al. 2005), Microglanis pataxo Am, caracterizada pela ocorrência de um período seco nos meses de (Sarmento-Soares et al. 2006a) e Ituglanis cahyensis (Sarmento- agosto a setembro, compensado pelos totais pluviométricos eleva- Soares et al. 2006b), e na ocorrência de duas espécies ameaçadas dos e temperaturas médias mensais elevadas e uma zona típica de de extinção: Mimagoniates sylvicola (Sarmento-Soares & Martins- clima tropical semi-úmido Aw, no sentido oeste próximo a região de Pinheiro 2006a) e Rachoviscus graciliceps (Sarmento-Soares & planalto de Vitória da Conquista, com precipitação anual de 800 mm Martins-Pinheiro 2006b). (Nacif et al. 2003). No presente artigo são apresentados aspectos ecológicos das 2. Coleta de dados assembléias de peixes de riachos de cabeceira da bacia do rio Cachoeira no sul da Bahia, uma região com pouquíssimas infor- Foi realizado um levantamento em oito riachos que compõem as mações sobre a composição, diversidade e distribuição espacial regiões de cabeceira dos rios Colônia (pontos 1, 2, 3, 5 e 6), Piabanha das espécies. (ponto 7) e Salgado (pontos 4 e 8) (Figura 1).

380.000 400.000 420.000 440.000 460.000 480.000 500.000 8.380.000

Ponto 8 Itabuna Ilhéus Barro Preto

8.360.000 Floresta Azul Ibicaraí Itapé Ponto 4 Santa Cruz da Vitória Ponto 3 Firmino Alves 8.340.000 Ponto 1 Ponto 2 Itororó Itajú do Colônia Jussari 8.320.000 Ponto 6 Ponto 7 Ponto 5

Convenções Localidades 8.300.000 Hidrografia Bracia do Rio Cachoeira

Figura 1. Localização geográfi ca do estado da Bahia, da bacia hidrográfi ca estudada e pontos de coleta. Mapa da bacia do rio Cachoeira elaborado por Maurício Santana Moreau (DCAA/UESC). Figure 1. Geographic localization of Bahia state, river basin and sample points. Map of Cachoeira river basin produced by Maurício Santana Moreau (DCAA/ UESC). http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn01609022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 109

Peixes de riachos do rio Cachoeira

Os peixes foram coletados (Licença nº 13352-1 SISBIO/ 3. Análise de dados IBAMA/MMA) durante o mês de dezembro de 2007 utilizando-se Para medir a diversidade de espécies foram aplicados o índice um aparelho de pesca elétrica. Um gerador com potência de 2000 W de riqueza de espécies de Margalef (Mg) e dois índices baseados na foi conectado a um transformador de voltagem com entrada de 200 V abundância proporcional das espécies: Shannon (H’) e Pielou (J’). Foi e saída de até 500 V. A este transformador foram ligados dois puçás utilizado o método “bootstrap” para estimar o intervalo de confi ança que, dentro da água, forneciam uma corrente alternada máxima de a 95%. Também foi calculada a estimativa “Chao2” para a riqueza ^ 2 A. A pesca elétrica foi realizada nos riachos em uma única vez no (S) da bacia inteira e aplicada uma curva de rarefação que estima a sentido jusante-montante em trechos de cerca de 70 m sem redes de riqueza dado um número de indivíduos conhecido. Foi aplicada uma contensão. Os organismos coletados foram imediatamente imersos análise de componentes principais para os dados de abundância das espécies e variáveis ambientais juntamente com um teste de Mantel em formaldeído a 10% para fi xação e posteriormente transferidos sobre as matrizes de correlação para as características ambientais e para álcool a 70%. Após a identifi cação, alguns indivíduos das similaridade de Bray-Curtis para a abundância das espécies. Uma aná- espécies coletadas foram depositados no Museu de Zoologia da lise de raridade foi aplicada com os dados de abundância e freqüência, USP (MZUSP). peso e freqüência, abundância e peso (Ferreira, 2007). Antes do início da coleta da ictiofauna foram obtidos os valores de temperatura (°C), pH e condutividade (mS.cm–1) utilizando-se Resultados uma sonda multiparâmetros Horiba U-10. Foram tomadas infor- De forma geral pode-se dizer que os riachos possuem largura mações sobre largura, profundidade, velocidade de corrente e tipo média em torno de 3,5 m, profundidade de 33 cm com velocidade de substrato. Após a coleta, o trecho amostrado foi subdividido superfi cial moderada, fundo com matacões, margem composta por em 10 segmentos transversais de 5 metros nos quais foi medida a gramíneas com pouca cobertura vegetal, temperatura em torno de –1 largura em centímetros. Em cada segmento transversal, da esquerda 23 °C, pH neutro e condutividade mediana de 81,5 mS.cm . Nos para a direita e de 1 em 1 metro, foi anotada a profundidade em pontos 1 a 4, predomina a atividade pecuária e nos pontos 6 a 8 predo- mina a cultura do cacau com vegetação caracterizada pela ocorrência centímetros, a categoria de substrato predominante e a categoria de de cabruca (mata nativa com sub-bosque formado pelo cultivo de velocidade pontual da água na superfície. Independente do estado cacau Theobroma cacao). O ponto 5 encontra-se na área central da de preservação da vegetação ripária, a característica predominante bacia onde predomina o clima seco em meio a uma área altamente do entorno foi classifi cada em margem com gramínea e composta impactada, em que vários riachos encontram-se secos. O local tam- por rochas. A porcentagem de cobertura vegetal foi graduada vi- bém é utilizado para pecuária e fi ca imediatamente abaixo de uma sualmente em quatro níveis: 1 – 0 a 25%, 2 – 26 a 50%, 3 – 51 a barragem. A vegetação no entorno está completamente ausente e o 75% e 4 – 76 a 100%. fundo é composto basicamente por matacões (Tabela 1).

Tabela 1. Coordenadas geográfi cas, variáveis estruturais (largura, profundidade, cobertura vegetal, velocidade, tipo de fundo, tipo de margem) e da água (temperatura, pH e condutividade) para os oito riachos amostrados. Table 1. Geographic coordinates, structural variables (width, depth, covering, speed, type of bottom, type of edge) and of the water (temperature, pH and conductivity) for the eight sample points. Pontos P1 P2 P3 P4 P5 P6 P7 P8 Localização N (UTM) 8336082 8332144 8342995 8347479 8315514 8313337 8317840 8364493 Localização E (UTM) 395230 379980 388271 398598 429127 436534 444035 428679 Largura média (cm) 277 252 220,4 452 216 438 558,6 373 Profundidade média (cm) 55,56 22,33 29,19 46,67 15,18 21,53 42,52 30,24 Cobertura vegetal 0 – 25% 0 – 25% 26 – 50% 0 – 25% 0 – 25% 51 – 75% 0 – 25% 0 – 25% Velocidade parada – V1 (%) 0,11 0,07 0,06 0,19 0,29 0,00 0,05 0,10 Velocidade lenta – V2 (%) 0,06 0,33 0,44 0,38 0,47 0,11 0,57 0,24 Velocidade moderada – V3 (%) 0,33 0,20 0,50 0,33 0,18 0,37 0,24 0,67 Velocidade rápida – V4 (%) 0,33 0,27 0,00 0,10 0,06 0,47 0,14 0,00 Velocidade muito rápida – V5 (%) 0,17 0,13 0,00 0,00 0,00 0,05 0,00 0,00 Fundo de material vegetal (%) 0,06 0,27 0,19 0,62 0,24 0,11 0,05 0,19 Fundo de areia (%) 0,33 0,07 0,06 0,10 0,00 0,00 0,10 0,19 Fundo de cascalho (%) 0,00 0,07 0,06 0,00 0,00 0,00 0,19 0,00 Fundo de seixo (%) 0,00 0,07 0,25 0,00 0,00 0,00 0,00 0,00 Fundo de matacão (%) 0,61 0,53 0,44 0,29 0,76 0,89 0,67 0,62 Margem de gramínea (%) 1,00 0,60 1,00 1,00 0,70 0,70 0,60 0,90 Margem de rocha (%) 0,00 0,40 0,00 0,00 0,30 0,30 0,40 0,10 Temperatura da água (oC) 22,80 22,40 25,10 23,20 26,20 21,90 24,30 23,30 pH 7,14 7,08 7,10 7,30 7,93 6,60 7,52 7,32 Condutividade 56,00 54,00 78,00 152,00 583,00 70,00 85,00 90,00 http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn01609022009 http://www.biotaneotropica.org.br 110 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Cetra, M. et al.

Foram capturados 1.915 indivíduos pertencentes a 5 ordens, Para o eixo 2, o gradiente não foi tão evidente, porém o ponto 3

11 famílias e 19 espécies de pequeno porte (Cmédio = 55,88 mm, se mostrou associado às espécies Characidium cf. timbuiense, dp = 31,89 mm). A espécie mais abundante foi Parotocinclus cf. Astyanax aff. fasciatus jequitinhonhae , Pimelodella cf. lateristriga e cristatus (505 indivíduos), seguida de Hypostomus unae (389 indi- Gymnotus carapo (Figura 3 e Tabela 4). Vale ressaltar a ocorrência víduos) e Astyanax aff. taeniatus (263 indivíduos). As espécies que de Nematocharax venustus, que apresenta estado de conservação mais contribuíram em peso foram Hypostomus unae (3.282,95 g), vulnerável, até então com poucos registros em coleções científi - seguida de Geophagus cf. itapicuruensis (904,89 g) e Rhamdia cas, e teve sua distribuição ampliada, já que a área de distribuição quelen (837,6 g). As espécies que ocorreram em todas as amostras assinalada é dada como restrita a Bacia do Jequitinhonha (Buckup foram Hypostomus unae, Parotocinclus cf. cristatus e Rhamdia et al. 2007). quelen (Tabela 2). A riqueza estimada para os riachos de cabeceira da bacia do rio Cachoeira foi de 20 espécies, com desvio padrão igual a 1,7 espécies. Através da curva de rarefação pode-se visualizar a tendência a atingir 25 uma assíntota na estimativa da riqueza (Figura 2). O ponto 5 destacou-se por apresentar as maiores capturas em 20 número (407 indivíduos) e peso (1.244,25 g). A maior riqueza ocorreu no ponto 3 com 15 espécies, sendo também o local de maior índice de 15 diversidade (H’ = 2,08) com diferença signifi cativa dos pontos 4, 7, 5, 2 e 8 e índice de riqueza (Mg = 2,44) diferenciando-se estatisticamente 10 Riqueza (S) dos pontos 7, 5, 2 e 8. Pode-se afi rmar que quanto à equabilidade os 5 pontos não são diferentes (Tabela 3). Através das análises de componentes principais (ACP) foi possí- 0 vel ordenar os pontos de coleta. Utilizando os dados de abundância 0 500 1000 1500 2000 e composição das espécies a porcentagem de explicação acumulada Abundância (N) foi de 58,7%. Em uma extremidade do eixo 1 fi cou o ponto 6 associa- do às espécies Astyanax aff. taeniatus e Trichomycterus bahianus e Curva de rarefação Desvio padrão no outro extremo o ponto 5, associado às espécies Hypostomus unae, Hoplias gr. malabaricus, Astyanax bimaculatus, Parotocinclus cf. Figura 2. Curva de rarefação e desvio padrão da estimativa de riqueza. cristatus, Geophagus cf. itapicuruensis e Nematocharax venustus. Figure 2. Rarefaction curve and richness standard deviation.

Tabela 2. Lista de espécies capturadas nos riachos de cabeceira da bacia do rio Cachoeira. Pontos de coleta (P1 a P8), Ntotal: número total de indivíduos,

P total (g): peso total em gramas, Cmédio (mm): comprimento médio em milímetros e Fo: freqüência de ocorrência nas 8 amostras. Table 2. Species list of the headwater streams of the Cachoeira river basin. Sample points (P1 to P8), Ntotal: total number of individuals, Ptotal (g): sum of weight in gram, Cmédio (mm): average length in millimeters and Fo: occurrence frequency in the 8 samples.

Espécie Sigla das P1 P2 P3 P4 P5 P6 P7 P8 Ntotal Ptotal (g) Cmédio (mm) Fo espécies Parotocinclus cf. cristatus Garavello, 1977 Pcris 42 37 68 59 105 30 105 59 505 296,34 28,07 8 Hypostomus unae (Steindachner, 1878) Hunae 40 11 78 32 110 2 44 72 389 3.282,95 56,58 8 Astyanax aff. taeniatus (Jenyns, 1842) Ataen 41 69 25 8 0 70 31 19 263 506,33 37,61 7 Nematocharax venustus Weitzman, Nvenu 14 0 25 0 114 3 14 0 170 142,27 27,30 5 Menezes & Britski, 1986 Trichomycterus bahianus Costa, 1992 Tbahi 10 34 5 0 0 45 30 0 124 244,92 50,26 5 Geophagus cf. itapicuruensis Haseman, 1911 Gitap 8 0 10 16 43 6 31 7 121 904,89 52,35 7 Astyanax aff. fasciatus jequitinhonhae Ajequ 1 0 55 1 0 33 30 0 120 639,69 55,55 5 (Cuvier, 1819) Characidium aff. zebra Eigenmann, 1909 Czebr 0 0 7 1 6 31 10 0 55 91,79 42,99 5 Poecilia reticulata Peters, 1859 Preti 8 4 2 32 7 0 0 1 54 11,97 19,48 6 Rhamdia quelen (Quoy & Gaimard, 1824) Rquel 1 11 1 4 1 9 1 3 31 837,60 115,26 8 Astyanax bimaculatus (Linnaeus, 1758) Abima 0 0 5 4 18 0 0 0 27 191,63 60,61 3 Characidium cf. timbuiense Travassos, 1946 Ctimb 0 0 15 0 0 4 0 0 19 50,94 48,54 2 Gymnotus carapo Linnaeus, 1758 Gcara 2 2 8 0 0 0 0 0 12 85,04 124,00 3 Hoplias gr. malabaricus (Bloch, 1794) Hmal 0 0 1 3 3 0 0 2 9 398,79 121,73 4 Ituglanis sp. Itugsp 2 3 0 0 0 0 1 0 6 5,70 41,70 3 Pimelodella cf. lateristriga (Lichtenstein, 1823) Plate 1 0 3 0 0 1 0 0 5 14,03 58,58 3 Aspidoras sp. Aspisp 2 0 0 0 0 0 0 0 2 0,77 21,20 1 Callichthys callichthys (Linnaeus, 1758) Ccall 0 0 0 2 0 0 0 0 2 23,33 69,90 1 Delturus sp. Deltsp 0 0 0 0 0 1 0 0 1 0,75 30,10 1 Total 1.915 7.729,73 http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn01609022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 111

Peixes de riachos do rio Cachoeira

Tabela 3. Valores de riqueza (S), índice de diversidade de Shannon (H’), índice de equabilidade de Pielou (J’), índice de riqueza de Margalef (Mg), número total de indivíduos (N) e peso total em gramas (P) em cada ponto amostral. Intervalo de confi ança a 95% entre parênteses. Table 3. Richness (s), Shannon diversity index (H’), Pielou equability index (J’), Margalef richness index (Mg), total number of individuals (n) and sum of weight in gram (p) in each sample point. Confi dence interval 95% in parentheses. Ponto S H’ J’ Mg N P P3 15 2,08 0,77 2,44 308 1114,02 (1,946 - 2,160) (0,739 - 0,819) (1,902 - 2,440) P1 13 1,92 0,75 2,33 172 687,02 (1,744 - 2,016) (0,722 - 0,834) (1,748 - 2,331) P6 12 1,91 0,77 2,01 235 1209,19 (1,786 - 1,987) (0,740 - 0,834) (1,465 - 2,015) P4 11 1,76 0,73 1,97 162 574,55 (1,590 - 1,870) (0,692 - 0,808) (1,376 - 1,966) P7 10 1,88 0,82 1,58 297 1083,74 (1,775 - 1,952) (0,788 - 0,900) (1,229 - 1,581) P5 9 1,62 0,74 1,33 407 1244,25 (1,531 - 1,677) (0,704 - 0,796) (1,165 - 1,331) P2 8 1,58 0,76 1,36 171 978,62 (1,425 - 1,676) (0,703 - 0,824) (1,167 - 1,361) P8 7 1,27 0,65 1,18 163 838,34 (1,130 - 1,378) (0,607 - 0,756) (0,785 - 1,178)

Tabela 4. Resultados da análise de componentes principais utilizando os dados Abundância de abundância e composição de espécies para os eixos 1 e 2. Pesos das variáveis 1,7 utilizadas para interpretação dos gradientes estão em negrito. 3 Table 4. PCA results using data of species abundance and composition for axes 1 and 2. Weights of the variable used for gradients interpretation are in 0,9 boldface. Eixo 1 Eixo 2 7 5 Autovalores 7,014 4,143 6

Porcentagem de explicação 36,916 21,803 Eixo 2 –1,7–0,9 0,9 1,7 1 8 Porcentagem acumulada 36,916 58,72 2 Variável Eixo 1 Eixo 2 –0,9 4 Parotocinclus cf. cristatus 0,29 0,10

Hypostomus unae 0,33 0,18 –1,7 Astyanax aff. taeniatus –0,36 –0,01 Eixo 1

Nematocharax venustus 0,27 0,12 Variáveis ambientais Trichomycterus bahianus –0,31 0,01 1,6 Geophagus cf. itapicuruensis 0,29 0,04 Astyanax aff. fasciatus jequitinhonhae –0,10 0,43 0,8 6 Characidium aff. zebra –0,17 0,19 7 Poecilia reticulata 0,14 –0,26 2 5 Rhamdia quelen –0,27 –0,16

Astyanax bimaculatus 0,30 0,09 Eixo 2 –1,6–0,8 0,8 1,6 3 Characidium cf. timbuiense –0,04 0,44 –0,8 8 Gymnotus carapo –0,03 0,36 1 Hoplias gr. malabaricus 0,32 –0,09 4

Ituglanis sp. –0,18 –0,19 –1,6 Pimelodella cf. lateristriga –0,07 0,42 Eixo1 Aspidoras sp. –0,05 –0,08 Figura 3. Representação gráfi ca da ordenação dos pontos de coleta na bacia do rio Callichthys callichthys 0,10 –0,23 Cachoeira para os dados de abundância das espécies e das variáveis ambientais. Figure 3. Graphical representation of the sample points ordination of the Cachoeira Delturus sp. –0,23 0,09 river basin to the data of species abundance and the environmental variables. http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn01609022009 http://www.biotaneotropica.org.br 112 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Cetra, M. et al.

Para a ACP utilizando os dados estruturais e da água, a porcenta- Discussão gem de explicação acumulada foi de 52.5%. Para o eixo 1, o gradiente foi o mesmo da ACP para abundância, ou seja, em uma extremidade Os pontos amostrais estudados pertencem a riachos da Mata está o ponto 6 associado à velocidades maiores (rápida V4 e muito Atlântica e apresentam características de riachos de planície rápida V5) e no outro extremo o ponto 5 com velocidades menores (Oyakawa et al. 2006), dada a velocidade superfi cial moderada e (parada V1 ou lenta V2) e valores elevados de temperatura, condu- temperaturas mais elevadas, em torno de 23 °C. Quanto à temperatura, tividade e pH. O eixo 2 apresentou um gradiente quanto ao tipo de deve-se levar em consideração a posição latitudinal baixa, que torna a fundo e margem. O ponto 3 esteve associado a baixos valores de fundo incidência solar maior e a baixa cobertura vegetal, classifi cadas entre formado por matacões e com valores crescentes de seixos e com mar- 0 a 25%, encontrada na maioria dos pontos. Vale ressaltar o contra- gem composta por gramíneas e poucas rochas (Figura 3 e Tabela 5). ponto para esta característica principalmente no ponto 6, inserido em A correlação entre os pontos com base na composição de espécie e uma área com cultivo de cacau e manutenção da vegetação arbórea, nos dados ambientais foi signifi cativa (r = 0,31, p = 0,015). que apresentou o menor valor de temperatura, reforçando a idéia de Na análise de raridade considerando o peso e a freqüência, desta- que a vegetação contribui para manutenção de menores temperaturas, caram-se as espécies Hypostomus unae, Geophagus cf. itapicuruensis além de servir como fonte energética para o ambiente aquático. e Rhamdia quelen como dominantes e Delturus sp. como uma espécie rara. Considerando o número de indivíduos e a freqüência, pode-se dizer que as espécies dominantes são Hypostomus unae, Astyanax aff. taeniatus e Parotocinclus cf. cristatus e as raras são Callichthys callichthys e Delturus sp. Considerando o número de indivíduos e 1000,0 Hunae o peso, apresentaram altos valores as espécies Hypostomus unae e Gitap Trichomycterus bahianus e baixos valores as espécies Pimelodella cf. 100,0 Rquel lateristriga, Aspidoras sp., Ituglanis sp. e Delturus sp. Vale destacar as espécies Hoplias gr. malabaricus e Rhamdia quelen que são raras Pi 10,0 quanto ao número de indivíduos, mas dominantes quanto ao peso. De forma geral, Hypostomus unae foi a espécie de maior importância nos 1,0 Deltsp riachos, seguida de Rhamdia quelen, Geophagus cf. itapicuruensis, 0,1 Astyanax aff. taeniatus e Parotocinclus cf. cristatus e as raras foram 110 Callichthys callichthys, Delturus sp., Pimelodella cf. lateristriga, Fo Aspidoras sp. e Ituglanis sp. (Figura 4). 100,0 Hunae Ataen Pcris

10,0 Tabela 5. Resultados da análise de componentes principais utilizando os dados

da estrutura do habitat e qualidade da água para os eixos 1 e 2. Pesos das Ni variáveis utilizadas para interpretação dos gradientes estão em negrito. Ccall 1,0 Table 5. Results of principal component analysis using data of habitat structure Deltsp and water quality for axes 1 and 2. Weights of the variable used for gradients interpretation are in boldface. 0,1 Eixo 1 Eixo 2 110 Fo Autovalores 5,23 4,22 Porcentagem de explicação 29,03 23,43 1000,0 Hunae Porcentagem acumulada 29,03 52,45 Rquel Tbahi Pesos das variáveis Eixo 1 Eixo 2 100,0 Hmal Largura média 0,08 0,12

Pi 10,0 Profundidade média 0,14 –0,27 Plate Velocidade 1 (V1) –0,33 –0,14 Itugsp 1,0 Velocidade 2 (V2) –0,36 0,08 Deltsp Aspisp Velocidade 3 (V3) 0,13 –0,25 0,1 Velocidade 4 (V4) 0,32 0,23 110100 Velocidade 5 (V5) 0,27 0,01 Ni Material vegetal –0,15 –0,22 Figura 4. Relação entre as contribuições em número médio de indivíduos Areia 0,19 –0,29 (Ni), peso médio (Pi) e freqüência de ocorrência (Fo). Parotocinclus Cascalho –0,07 0,21 cf. cristatus (Pcris), Hypostomus unae (Hunae), Astyanax aff. taeniatus Seixo –0,03 –0,11 (Ataen), Trichomycterus bahianus (Tbahi), Geophagus cf. itapicuruensis Matacão 0,07 0,36 (Gitap), Rhamdia quelen (Rquel), Hoplias gr. malabaricus (Hmal), Ituglanis sp. (Itugsp), Pimelodella cf. lateristriga (Plate), Aspidoras sp. (Aspisp), Margem com gramínea 0,07 –0,46 Callichthys callichthys (Ccall), Delturus sp. (Deltsp). Margem com rocha –0,07 0,46 Figure 4. Number of individuals (Ni), average weight (Pi) and occurrence Cobertura 0,21 0,17 frequency (Fo). Parotocinclus cf. cristatus (Pcris), Hypostomus unae (Hunae), Temperatura –0,38 –0,03 Astyanax aff. taeniatus (Ataen), Trichomycterus bahianus (Tbahi), Geophagus pH –0,39 –0,04 cf. itapicuruensis (Gitap), Rhamdia quelen (Rquel), Hoplias gr. malabaricus (Hmal), Ituglanis sp. (Itugsp), Pimelodella cf. lateristriga (Plate), Aspidoras Condutividade –0,35 0,07 sp. (Aspisp), Callichthys callichthys (Ccall), Delturus sp. (Deltsp). http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn01609022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 113

Peixes de riachos do rio Cachoeira

Ainda com relação às características da água, é interessante Visto que a diversidade é composta pela riqueza e equabilidade, e atentar para o alto valor de condutividade no ponto 5 (583 mScm-1), os riachos apresentaram valores semelhantes de equabilidade, como raramente encontrado em riachos da Mata Atlântica. Esta caracte- evidenciado nos valores do índice de Pielou, pode-se afi rmar que as rística está associada, principalmente a processos de intemperismo variações encontradas no índice de diversidade de Shannon refl etem agindo sobre rochas levemente alcalinas, o que pode ser confi rmado a diferença na riqueza de espécies encontradas entre os pontos. pelos valores de pH, pouco acima do neutro na maioria dos pontos. Seguindo o mesmo raciocínio, o fato do ponto 3 apresentar diferença Neste ponto foi registrado o maior valor de pH e condutividade. Esta signifi cativa dos pontos 4, 7, 5, 2 e 8, quanto ao índice de Shannon, situação pode indicar maior disponibilidade de nutrientes para as pode ser justifi cado pela maior riqueza e alto valor de equabilidade. algas, que acabam sustentando uma teia alimentar característica. Para este ponto, vale ressaltar a cobertura vegetal entre 26 a 50%. A riqueza encontrada na bacia pode ser considerada alta por se Como no ponto 5 foram encontradas as maiores abundâncias e valores tratar de uma bacia costeira (19 espécies). Porém, como ressaltado baixos do índice de diversidade de Shannon, pode-se afi rmar que esta por Sarmento-Soares et al. (2007), nos rios costeiros do nordeste do situação foi devido à baixa riqueza, evidente no índice de riqueza de Brasil não há grandes elevações, a declividade é baixa e os ambientes Margalef, que trabalha com a relação entre riqueza e abundância, pois de corredeira são raros, o que os torna diferentes dos riachos costei- é esperado encontrar maior riqueza em locais com maior abundância ros de Mata Atlântica na Serra do Mar do Sudeste do Brasil, onde como postulado pela relação espécie-área. os rios descem de encostas de altas montanhas e são encontradas As análises de componentes principais apresentaram padrões menos espécies. bastante similares, evidenciado pela correlação signifi cativa e pode- Naquele artigo foram encontradas 15 espécies nas partes altas da se afi rmar que as características de estrutura física do canal e de Bacia do Rio Peruípe no extremo sul da BA com estimativa Chao2 qualidade de água infl uenciaram signifi cativamente a distribuição de 22 espécies, o que permite dizer que existe uma riqueza bastante e composição das espécies. Esperava-se encontrar um padrão que similar àquela encontrada nos riachos da parte alta da Bacia do Rio mostrasse um gradiente dos ambientes, com pastagem em um extremo Cachoeira. Vale destacar a estimativa Chao2 de 20 espécies com (pontos 1 a 4) e cultivo de cacau no outro (pontos 6 a 8), porém, uma desvio padrão igual a 1,7 encontrada para o presente trabalho. Como análise indireta permite dizer que foram detectadas três assembléias. este estimador usa em seus cálculos a riqueza observada acrescida Uma representada pelo ponto 5, que apresentou baixos valores de da relação entre o número de espécies que ocorrem em somente uma velocidade superfi cial e altos valores de temperatura, pH e condutivi- amostra e o número daquelas que ocorrem em duas, quando poucas dade, que está associado a uma assembléia composta por Hypostomus espécies são observadas menos que duas vezes, pode-se afi rmar unae, Hoplias gr. malabaricus, Astyanax bimaculatus, Parotocinclus que a amostragem está próxima do censo. Isto pode ser confi rmado cf. cristatus, Geophagus cf. itapicuruensis e Nematocharax venustus , pelo gráfi co da rarefação, que apresentou uma tendência a atingir a que contém espécies de três ordens e três famílias, organismos piscí- assíntota, levando a supor que um aumento no esforço, representado voros, herbívoros e onívoros. aqui em número de indivíduos, não levaria a um acréscimo na riqueza No outro extremo, o ponto 6, com variáveis ambientais quan- de espécies. Pode-se afi rmar que esta situação indica a efi ciência do titativa e qualitativamente inversas, ou seja, velocidade superfi cial método de coleta, como observado por Ferreira (2007), Carmassi elevada e baixos valores de temperatura, pH e condutividade. A este (2008) e Trindade (2008), que encontraram estimativas de riqueza ponto estiveram associadas Astyanax aff. taeniatus, um onívoro com muito próximas daquelas existentes nas coletas. tendência à herbivoria, e Trichomycterus bahianus, um invertívoro Dado o pequeno tamanho dos indivíduos capturados que captura alimento junto ao fundo do riacho.

(Cmédio = 55,88 mm, dp = 31,89 mm), com cerca de 50% das espé- Estiveram associados à última assembléia, representada pelo cies com organismos cujo comprimento médio foi inferior a 50 mm, ponto 3, com fundo formado por seixos, margem composta por pode-se adotar as idéias apresentadas por Castro (1999), Castro et al. gramíneas e poucas rochas, as espécies Characidium cf. timbuiense, (2003) e Menezes et al. (2007), que se referem à ocupação de micro- Astyanax aff. fasciatus jequitinhonhae, Pimelodella cf. lateristriga ambientes por parte destes pequenos organismos e a possibilidade e Gymnotus carapo que também representam três ordens, quatro deles completarem o ciclo de vida em áreas geográfi cas restritas, famílias e se alimentam de organismos bentônicos, pelágicos e de sugerindo endemismo. Como exemplo desta situação pode-se ci- áreas marginais. Portanto, a assembléia no ponto 5 é caracterizada tar: Parotocinclus cf. cristatus, Hypostomus unae, Nematocharax por possuir a maior riqueza de espécies e estrutura trófi ca com maior venustus, Trichomycterus bahianus e Geophagus cf. itapicuruensis, número de compartimentos, muito possivelmente devido às caracte- como espécies endêmicas da região. Ituglanis sp. e Aspidoras sp. rísticas ambientais aquáticas bastante favoráveis apesar do entorno apresentaram “status” taxonômico indefi nido e podem representar ser bastante alterado pela presença de pecuária, inexistência de mata novas espécies, o que revela a necessidade de novos levantamentos ciliar e ocorrência de barragem à montante. O ponto 6, que possui na região, já que foram coletados poucos indivíduos (6 e 2 indi- características ambientais aquáticas mais restritivas é caracterizado víduos, respectivamente). Esta situação é confi rmada também no por uma assembléia mais pobre em espécies, composta por espécies caso do Delturus sp., que era um indivíduo jovem de 30,10 mm o que obtém energia a partir de invertebrados aquáticos associados ao que difi cultou a sua identifi cação. A confi rmação de Astyanax aff. fundo do leito sustentados pela entrada de material alóctone prove- taeniatus e Characidium cf. timbuiense necessitam averiguação dos niente da mata ciliar. Já o ponto 3 apresenta riqueza intermediária, nomes, e em caso de confi rmação, a distribuição geográfi ca destas com espécies vivendo nos diferentes compartimentos aquáticos e espécies será expandida, visto que seus limites de distribuição, até contém uma espécie intimamente relacionada com a presença de então conhecidos, são o Espírito Santo. Melo (2005), que revisou plantas aquáticas, como é o caso de Gymnotus carapo. as espécies do complexo Astyanax fasciatus,reconheceu como Para propostas de conservação e monitoramento da biodiver- válida a espécie Astyanax jequitinhonhae, aqui classifi cada como sidade, é fundamental classifi car as espécies como raras ou domi- Astyanax aff. fasciatus jequitinhonhae. Vale ressaltar que Menezes nantes visto que, ao mesmo tempo em que uma espécie rara pode (1997), baseando-se nos padrões de distribuição de espécies de estar associada a uma característica ambiental específi ca e torna-se Characiformes, reconheceu acentuado endemismo para a região das necessário a manutenção e preservação de um determinado local drenagens costeiras do Rio de Janeiro ao sul da Bahia, denominando de ocorrência, espécies mais abundantes podem ser extremamente a área geográfi ca de região costeira norte. úteis do ponto de vista de monitoramento de uma área maior, como http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn01609022009 http://www.biotaneotropica.org.br 114 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Cetra, M. et al. por exemplo, uma bacia hidrográfi ca. Além disso, é possível acom- MENEZES, N.A. 1997. Padrões de distribuição da biodiversidade da Mata panhar a presença e abundância destas espécies e realizar estudos Atlântica do sul e sudeste brasileiro: peixes de água doce. In Workshop de alterações morfohistopatológicas que indiquem a qualidade do Padrões de Distribuição da Diversidade da Mata Atlântica do Sul e Sudeste ambiente. As espécies típicas de riachos de cabeceira, tais como as Brasileiro. Conservation International do Brasil, Campinas. das famílias Trichomycteridae e Crenuchidae, estiveram associadas Ministério do Meio Ambiente – MMA & Secretaria de Biodiversidade e ao local menos degradado, o ponto 6, sendo pouco abundantes ou Florestas - SBF. 2000. Avaliação e ações prioritárias para a conservação ausentes no ponto 5. As espécies consideradas menos exigentes da biodiversidade da Mata Atlântica e Campos Sulinos. Conservation International do Brasil; Fundação SOS Mata Atlântica; Fundação apresentaram ampla distribuição e grande abundância na bacia, como Biodiversitas; Instituto de Pesquisas Ecológicas; Secretaria do Meio Hypostomus unae, Geophagus cf. itapicuruensis, entretanto, suas Ambiente do Estado de São Paulo; SEMAD/Instituto Estadual de menores abundâncias foram observadas no ponto 6. Parotocinclus Florestas-MG, Brasília. cf. cristatus apresentou ampla distribuição nos locais amostrados, NACIF, P.G.S., COSTA, L.M., SOADI, A., FERNANDES-FILHO, E.I., KER, sendo uma das espécies mais importantes quanto à freqüência de J.C., COSTA, O.V., MOREAU, M.S. 2003. Ambientes naturais da bacia ocorrência e abundância numérica. hidrográfi ca do rio Cachoeira. Disponível em: www.corredores.org.br/?p ageId=adminOpenDoc&docId=1664 (último acesso em 14/04/2009). Agradecimentos OYAKAWA, O.T., AKAMA, A., MAUTARI, K.C. & NOLASCO, J.C. 2006. Agradecemos à Prof. Dra. Erminda C.G. Couto, coordenadora Peixes de riachos da Mata Atlântica nas Unidades de Conservação do Vale do Rio Ribeira de Iguape no estado de São Paulo. Editora Neotropica, do Programa de Pós-Graduação em Sistemas Aquáticos Tropicais São Paulo. (PPGSAT/UESC), à UESC pelo suporte logístico, ao CNPq (CTHIDRO 14/2005) pelo fi nanciamento, ao Prof. Dr. Heraldo SARMENTO-SOARES, L.M., MARTINS-PINHEIRO, R.F., ARANDA, A.T. & CHAMON, C.C. 2005. Trichomycterus pradensis, a new catfi sh Antonio Britski do MZUSP que identifi cou os peixes e aos assessores from southern Bahia coastal rivers, northeastern Brazil (Siluriformes: anônimos da Biota Neotropica que voluntariamente contribuíram para Trichomycteridae). Ichthyol. Explor. Freshwaters, 16(4):289-302. a melhoria do manuscrito. SARMENTO-SOARES, L.M. & MARTINS-PINHEIRO, R.F. 2006a. Mimagoniates sylvicola (Characidae: Glandulocaudinae): espécie Referências Bibliográficas ameaçada de extinção em riachos litorâneos do extremo sul da Bahia, BUCKUP, P.A., MENEZES, N.A. & GHAZZI, M.S. 2007. Catálogo das Brasil. [s.n.], [S.L.]. Boletim SBI, Junho de 2006, Nº 83. espécies de peixes de água doce do Brasil. Museu Nacional, Rio de SARMENTO-SOARES, L.M., MARTINS-PINHEIRO, R.F., ARANDA, Janeiro. A.T. & CHAMON, C.C. 2006b. Ituglanis cahyensis, a new catfi sh from CARMASSI, A.L. 2008. Variação espaço temporal na composição da Bahia, Brazil (Siluriformes: Trychomecteridae). Neotrop. Ichthyol. comunidade de peixes do rio Passa Cinco (SP). Dissertação de Mestrado, 4(3):309-318. Universidade Estadual Paulista, Rio Claro. SARMENTO-SOARES, L.M., PINHEIRO, R.F.M., CHAMON, C.C. CASTRO, R.M.C. 1999. Evolução da ictiofauna de riachos sul-americanos: & ARANDA, A.T. 2006a. Microglanis pataxo, a new catfi sh from padrões gerais e possíveis processos causais. In Ecologia de peixes southern Bahia coastal rivers, northeastern Brazil (Siluriformes: de riachos: estado atual e perspectivas (E.P. Caramaschi, R. Mazzoni, Pseudopimelodidae). Neotrop. Ichthyol. 4(2):157-166. C.R.S.F. Bizerril, P.R. Peres-Neto, eds). PPGEUFRJ, Rio de Janeiro, SARMENTO-SOARES, L.M. & MARTINS-PINHEIRO, R.F. 2006b. p. 139-155. Rachoviscus graciliceps (Characidae: Incertae Sedis) sobrevivente nos CASTRO, R.M.C., CASATTI, L., SANTOS, H.F., FERREIRA, K.M., pequenos riachos do extremo sul da Bahia, Brasil. [s.n.], [S.L.]. Boletim RIBEIRO, A.C., BENINE, R.C., DARDIS, G.Z.P., MELO, A.L.A., SBI, Dezembro de 2006, Nº 85. STOPIGLIA, R., ABREU, T.X., BOCKMANN, F.A., CARVALHO, SARMENTO-SOARES, L.M., MAZZONI, R. & MARTINS-PINHEIRO, R.F. M., GIBRAN, F.Z. & LIMA, F.C.T. 2003. Estrutura e composição da A fauna de peixes na bacia do Rio Peruípe, extremo Sul da Bahia. 2007. ictiofauna de riachos do rio Paranapanema, sudeste e sul do Brasil. Biota Neotrop. 7(3): http://www.biotaneotropica.org.br/v7n3/pt/abstrac Biota Neotrop. 3(1): http://www.biotaneotropica.org.br/v3n1/pt/ t?inventory+bn02107032007 (último acesso em 14/04/2009). abstract?article+BN01703012003 (último acesso em 14/04/2009). Superintendência de Recursos Hídricos - SRH & Governo da Bahia. 2007. FERREIRA, F.C. 2007. Ictiofauna de riachos na Planície Costeira da Bacia Região de planejamento e gestão das águas. Disponível em: http://www. do Rio Itanhaém, Litoral Sul de São Paulo. Dissertação de Mestrado, srh.ba.gov.br/ (último acesso em 05/05/2007). Universidade Estadual Paulista, Rio Claro. TRINDADE, M.E. 2008. Caracterização da assembléia de peixes no ribeirão MELO, F.A.G. 2005. Revisão taxonômica do complexo de espécies Astynax Limoeiro, bacia do rio Cachoeira - BA. Dissertação de Mestrado, fasciatus (Cuvier, 1819) Teleostei: Characiformes: Characidae). Tese de Universidade Estadual de Santa Cruz, Ilhéus. Doutorado, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro. MENEZES, N.A., WEITZMAN, S., OYAKAWA, O.T., LIMA, F., CASTRO, R. & WEITZMAN, M. 2007. Peixes de água doce da Mata Atlântica. Recebido em 16/08/08 Museu de Zoologia/USP; Conservação Internacional; FAPESP; CNPq, Versão Reformulada recebida em 08/04/09 São Paulo. Publicado em 28/04/09

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Peixes de riachos do rio Cachoeira

Apêndice

Material das espécies de peixes coletadas na bacia do Rio Cachoeira (depositadas na coleção ictiológica do MZUSP): Parotocinclus cf. cristatus MZUSP 102713 (28); Hypostomus cf. unae MZUSP 102714 (25); Astyanax aff. taeniatus MZUSP 102717 (9); Nematocharax venustus MZUSP 102711 (13); Trichomycterus bahianus MZUSP 102719 (7); Geophagus cf. itapicuruensis MZUSP 102715 (11); Astyanax aff. fasciatus jequitinhonhae MZUSP 102716 (8); Poecilia reticulata MZUSP 102709 (13); Rhamdia quelen MZUSP 102718 (7); Astyanax bimaculatus MZUSP 102710 (9); Characidium cf. timbuiensis MZUSP 102705 (16); Gymnotus carapo MZUSP 102706 (8); Hoplias gr. malabaricus MZUSP 102712 (2); Ituglanis sp. MZUSP 102703 (5); Pimelodella cf. lateristriga MZUSP 102707 (4); Aspidoras sp. MZUSP 102704 (2); Callichthys callichthys MZUSP 102708 (2); Delturus sp. MZUSP 102720 (1).

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Composição, uso de hábitat e estações reprodutivas das espécies de anuros da fl oresta de restinga da Estação Ecológica Juréia-Itatins, sudeste do Brasil

Patrícia Narvaes1, Jaime Bertoluci2,3 & Miguel Trefaut Rodrigues1

1Departamento de Zoologia, Instituto de Biociências, Universidade de São Paulo – USP CP 11461, CEP 05422-970, São Paulo, SP, Brasil e-mails: [email protected], [email protected], http://marcus.ib.usp.br/. 2Departamento de Ciências Biológicas, Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz, Universidade de São Paulo – USP, Av. Pádua Dias, 11, CEP 13418-900, Piracicaba, SP, Brasil. e-mail: [email protected], http://www.lcb.esalq.usp.br/ 3Autor para correspondência: Jaime Bertoluci, email: [email protected]

NARVAES, P., BERTOLUCI, J. & RODRIGUES, M.T. Species composition, habitat use and breeding seasons of anurans of the restinga forest of the Estação Ecológica Juréia-Itatins, Southeastern Brazil. Biota Neotrop., 9(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?article+bn02009022009.

Abstract: Herein we present data on species composition, habitat use, and calling seasons of anurans from the Restinga forest of the Estação Ecológica Juréia-Itatins, Southeastern Brazil. The study site was visited monthly (3 to 4 days) between February and December 1993, a total of 28 days of fi eld work. Three previously selected puddles were searched for anurans between 6:00 and 10:30 PM, when the number of calling males of each species was estimated and the positions of their calling sites were recorded. Anuran fauna is composed by 20 species, the highest richness ever recorded in a Brazilian restinga habitat. According to IUCN criteria, eight of these species have populations declining mainly due to habitat loss. Eleven species showed calling males in the three pools monitored during the study period; most hylids showed some vertical segregation on the marginal vegetation used as calling sites. Scinax hayii and S. littoralis were considered continuous breeders, but the calling and breeding period of most species was associated to the rainy season. The high species richness recorded and the indication of declining populations for some species outside the area suggest the E.E. Juréia-Itatins has a high potential to preserve anuran fauna. Keywords: anurans, breeding ecology, conservation, Atlantic Forest Domain.

NARVAES, P., BERTOLUCI, J. & RODRIGUES, M.T. Composição, uso de hábitat e estações reprodutivas das espécies de anuros da fl oresta de restinga da Estação Ecológica Juréia-Itatins, sudeste do Brasil. Biota Neotrop., 9(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02009022009.

Resumo: Apresentamos aqui dados sobre a composição de espécies, o uso de hábitat e as estações reprodutivas dos anuros da fl oresta de restinga da Estação Ecológica Juréia-Itatins, sudeste do Brasil. Entre fevereiro e dezembro de 1993, foram realizadas visitas mensais à área de estudo, com permanência de três ou quatro dias, totalizando 28 dias de trabalhos de campo. Três poças pré-selecionadas foram investigadas diariamente entre 18:00 e 22:30 horas, quando foi estimado o número de machos vocalmente ativos nas agregações observadas, tentando-se localizá- los visualmente em seus substratos característicos de vocalização. A fauna é composta por 20 espécies, a maior riqueza já registrada em um ambiente de restinga do Brasil. De acordo com os critérios da IUCN, oito dessas espécies possuem populações em declínio, devido principalmente à perda de hábitat. Onze espécies apresentaram machos em atividade de vocalização e reprodução nas poças monitoradas mensalmente durante todo o período de estudo; a maioria dos hilídeos apresentou segregação vertical em seus sítios de vocalização sobre a vegetação marginal. Scinax hayii e S. littoralis foram consideradas de reprodução contínua, mas o período reprodutivo da maior parte das espécies mostrou-se associado à estação chuvosa. A alta riqueza de espécies observada na área e a indicação de declínios populacionais de algumas espécies em outras regiões sugerem que a região da Juréia apresenta uma grande relevância como área de preservação de anuros. Palavras-chave: anuros, ecologia reprodutiva, conservação, Domínio Tropical Atlântico.

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Narvaes, P. et al.

Introdução dores particularmente sensíveis da qualidade ambiental, respondendo rapidamente a perturbações antrópicas (Vitt et al. 1990, Skelly 1996, O Domínio Morfoclimático Tropical Atlântico constitui-se em um Wake 1998, Sparling et al. 2000, U.S. EPA 2002, Andreani et al. hotspot de riqueza de espécies e endemismos de anuros (322 espécies, 2003). Acrescente-se a isso os declínios populacionais observados 300 endêmicas; Duellman 1999). Diversas localidades do sudeste do em várias partes do mundo (Semlitsch 2003), incluindo algumas Brasil apresentam esse padrão (Heyer et al. 1990, Guix et al. 1994, localidades de Mata Atlântica do sudeste do Brasil (Heyer et al., Bertoluci 1998, Bertoluci & Rodrigues 2002a, b, Bertoluci et al. 2007, 1988, 1990, Weygoldt 1989, Bertoluci & Heyer 1995, Eterovick et al. Verdade et al. no prelo), que parece estar associado à topografi a, ao 2005, Verdade et al. no prelo), e teremos uma idéia da importância e clima, à complexidade estrutural da vegetação e ao relativo isolamento da urgência da obtenção de informações ecológicas relevantes para a da Floresta Atlântica dentro da região neotropical (Duellman & Trueb conservação desse grupo de vertebrados e das fl orestas de restinga. 1986, Lynch 1986, Duellman & Thomas 1996, Duellman 1999, Pough O presente trabalho teve por objetivo o estudo da composição et al. 2004, Bertoluci et al. 2007). de espécies, do uso do hábitat em relação à reprodução e das Nas planícies litorâneas, sobre substratos arenosos, a Mata temporadas de vocalização dos anuros da mata de restinga da Atlântica assume a fi sionomia de fl oresta de restinga, caracterizada Estação Ecológica Juréia-Itatins (Núcleo Arpoador), com vistas por um dossel relativamente aberto, baixa disponibilidade de água a contribuir para o aumento do conhecimento desse bioma tão doce (presente principalmente na forma de poças temporárias, brejos pouco estudado e altamente fragmentado, o que o torna um dos e água acumulada em tubos e axilas de bromeliáceas) e altas tempe- mais importantes hotspots do planeta, especialmente em relação raturas ao nível do solo (Britto-Pereira et al. 1988a, Carvalho-e-Silva aos anuros. et al. 2000, Rocha 2000), fatores que difi cultam o estabelecimento e a manutenção de populações de anfíbios (Van Sluys et al. 2004). Material e Métodos Apesar dessas restrições, muitos anfíbios habitam a fl oresta de res- tinga, e várias espécies utilizam bromeliáceas e outras plantas que 1. Área de estudo acumulam água como locais de refúgio, forrageio e reprodução (e.g., Britto-Pereira et al. 1988a, Peixoto 1995, Schineider & Teixeira 2001, O presente trabalho foi realizado na Estação Ecológica Juréia-Itatins, Bertoluci et al. 2007). Núcleo Arpoador, município de Peruíbe (SP) (24° 31’ S e 47° 16’ W), que Dentre todos os ecossistemas brasileiros, pode-se considerar a inclui o maciço montanhoso da Juréia e a Planície Costeira, ocupando fl oresta de restinga como um dos menos conhecidos no que se refere uma área de aproximadamente 30.000 ha ( Figura 1). O maciço atinge à fauna de anfíbios, sendo particularmente escassos os trabalhos 900 m de altitude e, devido às condições topográfi cas, encontra-se quase realizados de forma contínua, durante pelo menos um ciclo anual, integralmente preservado. A fl oresta de restinga, encontrada na planície em um contexto de comunidade. De fato, as únicas localidades que arenosa, apresenta um dossel de 5-6 m de altura, sendo contínua com possuem listas de espécies resultantes de trabalhos de longa-duração a mata de maior porte e de estrutura mais complexa que cobre a Serra são a Restinga de Barra de Maricá (Britto-Pereira et al. 1988a, b) e a da Juréia. Essa fl oresta, que se desenvolve sobre solos originados de Restinga de Jurubatiba (Van Sluys et al. 2004), ambas localizadas no rochas do maciço cristalino, apresenta maior exuberância, e seu dossel estado do Rio de Janeiro. No estado de São Paulo, apenas a Ilha do ultrapassa 18 m, sob o qual podem ser distinguidos pelo menos dois Cardoso possui sua fauna de anuros de fl oresta de restinga relativa- estratos inferiores (SMA 1994). O clima da região é classifi cado como mente bem conhecida (Bertoluci et al. 2007). Pombal & Gordo (2004) Cfa de Koeppen, chuvoso tropical, quente e úmido, com inverno ameno forneceram uma lista de espécies de anfíbios da Estação Ecológica e verão longo, que se estende de outubro a março. A precipitação anual Juréia-Itatins (região do Rio Verde) que contempla, além da fl oresta varia entre 1.300 e 4.700 mm, sendo registrados nessa área os mais altos de restinga, ambientes de Mata Atlântica, costão rochoso e campo índices pluviométricos das encostas da parte leste da Serra do Mar. de altitude. Contudo, o trabalho nem sempre especifi ca os ambientes As temperaturas máximas podem ser verifi cadas entre os meses de utilizados por cada espécie. Adicionalmente, os autores forneceram dezembro e janeiro (Prefeitura Municipal de Peruíbe 2006). A Figura 2 informações qualitativas sobre a distribuição das espécies em seus mostra os dados meteorológicos para a área de estudo entre fevereiro e sítios de vocalização em uma poça de restinga e sobre os períodos de dezembro de 1993; foram consideradas apenas as medidas obtidas nos vocalização durante uma estação chuvosa. As informações sobre os dias em que foram feitas as observações naturalísticas. sítios de vocalização resumem-se à representação das espécies sobre O estudo das temporadas de vocalização das espécies foi reali- a vegetação (Pombal & Gordo 2004). zado em três poças do Núcleo Arpoador, duas na Praia do Arpoador Inventários e informações sobre os ciclos sazonais de reprodução (PA e PCPA) e uma na Praia do Guarauzinho (PG) (Figura 1). Essas das espécies são fundamentais para as atividades de conservação de poças são derivadas de pequenos riachos independentes que desá- qualquer organismo, taxocenose ou comunidade. No caso dos anfíbios guam nas praias, onde se alargam e formam poças pouco profundas anuros, um método relativamente simples de avaliação e monitora- (máximo de 1 m, dependendo da pluviosidade), permanentes ou mento populacional consiste na estimativa da abundância de machos semi-permanentes, de troca lenta, podendo sofrer certa infl uência da em atividade de vocalização em ambientes aquáticos de reprodução maré. Uma das poças da Praia do Arpoador (PA) situa-se no interior ao longo de pelo menos um ciclo anual (Scott & Woodward 1994, da mata de restinga (24° 23’ 26” S e 47° 00’ 45” W), praticamente Zimmerman 1994, Bridges & Dorcas 2000); a relação positiva entre em contato com a mata de encosta subjacente, e apresenta dimen- os índices de vocalização e o tamanho populacional já foi validada sões aproximadas de 15 × 4 m. Essa poça pode ser dividida em dois por técnicas de marcação e recaptura (Shirose et al. 1997, Driscoll ambientes distintos (mata e área aberta) e sofre grande variação em 1998). seu nível d’água por infl uência das chuvas e da maré. Pode ser con- Devido a certas características de sua biologia – como pele perme- siderada semi-permanente, pois foi encontrada totalmente sem água ável, ovos e embriões dotados de pouca proteção contra dessecamento em setembro, novembro e dezembro. A poça denominada PCPA e predação, ciclo de vida complexo, intensa fi lopatria, utilização de tem aproximadamente 6 × 10 m e está localizada em área aberta diferentes habitats nos ambientes terrestre e aquático, vida longa em (24° 23’ 24” S e 47° 00’ 46” W). É alimentada por um pequeno curso populações relativamente estáveis, complexidade de suas interações d’água que desemboca na Praia do Arpoador, a aproximadamente nas comunidades e facilidade de estudo – os anfíbios são bioindica- 25 m de distância de PA, e que se espalha pela praia, formando uma http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02009022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 119

Anurofauna da fl oresta de restinga da Estação Ecológica Juréia-Itatins

PG - Poça na Praia do Guarauzinho N

OL

S

PCPA - Poça na Praia do Arpoador

PA - Poça na Praia do Arpoador

Ponteiro 24° 23' 17,71" S 47° 00' 54,84" elev 64 m Fluxo 100% Altitude do ponto de visão 1,23 km

Figura 1. Localização da área de estudo no interior da Estação Ecológica Juréia-Itatins (Núcleo Arpoador), sudeste do Brasil. Figure 1. Location of the study site inside the Estação Ecológica Juréia-Itatins (Núcleo Arpoador), southeastern Brazil.

mês, totalizando 28 dias de coleta de dados de campo. Entre 18:00 e 35 25 22:30 horas de cada dia de trabalho de campo, foi estimado o número 30 20 de machos vocalmente ativos nas agregações observadas, tentando- 25 se localizá-los visualmente em seus substratos característicos de 20 15 vocalização. 15 10 10 Foram estabelecidas as seguintes classes arbitrárias para o nú- 5 5 mero de machos ativos (Aichinger 1987, Bertoluci 1998, Bertoluci Prepitação diária (mm) Temperatura média (°C) Temperatura 0 0 & Rodrigues 2002b, Canelas & Bertoluci 2007): (1) 1 a 4, (2) 5 a Fev. Mar. Abr. Maio Jun. Jul. Ago. Set. Out. Nov. Dez. 10, (3) 11 a 20, (4) 21 a 30, (5) 31 a 50, (6) mais que 50. Sempre Figura 2. Temperaturas médias das máximas e das mínimas (linhas) e precipi- que possível, os machos foram contados um a um como uma forma tação diária média (somente para os dias de observação) medidas na Estação de aferição das estimativas. A distribuição vertical das espécies foi Ecológica Juréia-Itatins entre fevereiro e dezembro de 1993. estudada pela caracterização de seus sítios de vocalização, medindo- Figure 2. Mean maximum and mean minimum temperatures (lines) and mean se a altura em que os animais se encontravam sobre a vegetação em daily rainfall (only for the days of observation) taken in the Estação Ecológica relação ao solo. Também foram registradas evidências de reprodução Juréia-Itatins between February and December 1993. efetiva (presença de fêmeas ovígeras, casais em amplexo e/ou deso- vas). O inventário de espécies foi completado pelo registro de todos os indivíduos encontrados durante as caminhadas entre os corpos pequena área alagada onde se desenvolvem muitas touceiras de gra- d’água estudados. míneas, utilizadas pelos anfíbios como sítios de vocalização. A poça PG possui dimensões aproximadas de 20 × 6 m, localiza-se em uma Resultados e Discussão área mais aberta, recebendo insolação direta, mas também se encontra nas proximidades da mata de encosta (24° 23’ 07” S e 47° 01’ 08” W). 1. Composição de espécies Unindo as duas praias, há uma trilha de aproximadamente 2 km de extensão, que atravessa um pequeno trecho de Mata Atlântica. Utilizamos aqui a classifi cação de Frost et al. (2005), apesar de várias partes do esquema fi logenético ali proposto não serem 2. Métodos aceitas por diversos autores (e.g., Cuello et al. 2006, Echeverría Foram realizadas 11 viagens ao local de estudo, entre fevereiro et al. 2006, Duellman & Hedges 2007). Durante o período de e dezembro de 1993, com permanência de três a quatro dias por estudo, foram registradas 20 espécies de anuros distribuídas em http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02009022009 http://www.biotaneotropica.org.br 120 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Narvaes, P. et al. cinco famílias: Bufonidae (2 espécies), Craugastoridae (1), Hylidae permite a ocorrência de espécies típicas de fl orestas, como observado (13), Leiuperidae (1), Leptodactylidae (2) e Thoropidae (1) (Tabela na fl oresta de restinga da Ilha do Cardoso, que abriga 17 espécies 1). Thoropa taophora foi encontrada apenas nos costões rochosos de anuros (Bertoluci et al. 2007, V.M.F.N. Vilela, R.A. Brassaloti & adjacentes à nossa área de estudo, nunca nas poças monitoradas, a J. Bertoluci, dados não-publicados). exemplo do que foi observado por Pombal & Gordo (2004) na região A anurofauna da floresta de restinga do Núcleo Arpoador do Rio Verde. Essa grande riqueza de espécies contrasta francamente mostrou-se largamente dominada por espécies da família Hylidae, com as das 10 restingas estudadas por Rocha et al. (2008) ao longo corroborando o padrão encontrado em outras áreas de restinga do do litoral dos estados do RJ, ES e BA (máximo de 13 espécies na estado de São Paulo (Pombal & Gordo 2004, Bertoluci et al. 2007) Praia das Neves, ES). Essa riqueza pode ser explicada pelo maior e do Rio de Janeiro (Britto-Pereira et al. 1988a,b, Van Sluys et al. grau de preservação da Juréia quando comparada à paisagem frag- 2004). A revisão feita por Carvalho-e-Silva e colaboradores (2000) mentada da faixa litorânea estudada por aqueles autores e pelo fato confi rmou esse padrão para grande parte do litoral brasileiro (Bahia a daquelas restingas serem constituídas principalmente por vegetação Santa Catarina). Na verdade, os hilídeos são os anuros predominantes xerofítica herbácea e arbustiva (Rocha et al. 2008), em contraste com em todos os biomas da região neotropical, tanto em formações abertas a vegetação fl orestal da Juréia; sua maior complexidade estrutural como em ambientes fl orestais, sendo também dominantes na região australo-papuana (Duellman 1999). Nenhuma espécie registrada na área de estudo é endêmica de fl o- Tabela 1. Anfíbios anuros registrados na fl oresta de restinga da Estação restas de restinga, a maioria está amplamente distribuída no domínio Ecológica Juréia-Itatins (Núcleo Arpoador), sudeste do Brasil, e distribuição da Mata Atlântica, confi gurando um padrão já detectado por outros de algumas espécies nos sítios reprodutivos amostrados. PA e PCPA, poças autores (Carvalho-e-Silva et al. 2000, Van Sluys et al. 2004, Bertoluci na Praia do Arpoador; PG, poça na Praia do Guarauzinho. et al. 2007). Scinax littoralis e Physalaemus spinigerus ocorrem em Table 1. Anuran amphibians of the restinga forest of the Estação Ecológica toda a faixa litorânea do estado de São Paulo e no extremo norte Juréia-Itatins (Núcleo Arpoador), Southeastern Brazil, and distribution of some do Paraná, em baixas altitudes (Bertoluci et al. 2007, IUCN 2008). species in the breeding sites. PA and PCPA, puddles at Praia do Arpoador; Apenas cinco espécies de anfíbios são consideradas endêmicas das PG, puddle at Praia do Guarauzinho. restingas do sudeste do Brasil (Carvalho-e-Silva et al. 2000). Famílias/ Espécies Distribuição Das 25 espécies (determinadas) que compõem as anurofaunas da BUFONIDAE Juréia/Núcleo Arpoador e da Ilha do Cardoso (Bertoluci et al. 2007), Dendrophryniscus cf. leucomystax - apenas 11 (44%) ocorrem nas duas áreas. Essa baixa semelhança entre Rhinella ornata (Spix, 1824) PA, PG, PCPA as composições dessas duas fl orestas de restinga, distantes entre si apenas 120 km, revela um padrão de alta substituição de espécies CRAUGASTORIDAE (alta diversidade beta), típico de regiões muito diversifi cadas, como Haddadus binotatus (Spix, 1824) - é o caso do Domínio Tropical Atlântico, onde as duas localidades HYLIDAE estão inseridas. Aplastodiscus arildae - (Cruz & Peixoto, 1987 “1985”) 2. Distribuição espacial e microespacial nos sítios reprodutivos Dendropsophus berthalutzae - (Bokermann, 1962) Durante o período de estudo, 11 espécies apresentaram atividade Dendropsophus microps (Peters, 1872) PA, PCPA reprodutiva (vocalização, fêmeas ovígeras, casais em amplexo e/ou Dendropsophus werneri (Cochran, 1952) PA desovas) nos três sítios considerados (Tabela 1). Além dessas, duas Hypsiboas albomarginatus (Spix, 1824) PA, PG, PCPA outras espécies foram observadas nos sítios (Haddadus binotatus e Leptodactylus ocellatus), mas não apresentaram comportamentos Hypsiboas faber (Wied-Neuwied, 1821) PA, PG, PCPA referentes à reprodução. Seis espécies apresentaram machos voca- Hypsiboas semilineatus (Spix, 1824) - lizando em todos os sítios amostrados: Rhinella ornata, Hypsiboas Itapotihyla langsdorffi i PG albomarginatus, Hypsiboas faber, Scinax alter, S. hayii e S.littoralis. (Duméril & Bibron, 1841) Os machos de Phyllomedusa distincta vocalizaram apenas na por- Phyllomedusa distincta PA ção da poça PA dotada de vegetação marginal, como observado por A. Lutz in B. Lutz, 1950 Bertoluci & Rodrigues (2002a) no Parque Estadual de Intervales (SP), Scinax alter (B. Lutz, 1973) PA, PG, PCPA o que concorda com seu modo reprodutivo especializado: desovas Scinax argyreornatus - em ninhos construídos pelo dobramento de folhas suspensas sobre o (Miranda-Ribeiro, 1926) corpo d’água e girinos que se desenvolvem na água após a eclosão dos ovos (Woehl & Woehl 2000, Bertoluci 2005). Scinax hayii (Barbour, 1909) PA, PG, PCPA Na poça PA, os hilídeos apresentaram alguma distribuição vertical Scinax littoralis (Pombal & Gordo, 1991) PA, PG, PCPA em seus sítios de vocalização (Tabela 2). O hábito arborícola dos hilí- LEIUPERIDAE deos permite-lhes um uso mais intenso da vegetação como plataforma Physalaemus spinigerus - de vocalização (Bertoluci & Rodrigues 2002a). Nesse grupo, apenas (Miranda-Ribeiro, 1926) os machos de Hypsiboas faber não utilizaram a vegetação como sítio LEPTODACTYLIDAE de vocalização, emitindo seus cantos nupciais sempre a partir do chão. Leptodactylus marmoratus - Isso provavelmente se deve ao seu grande tamanho (machos com (Steindachner, 1867) até 104 mm de comprimento rostro-cloacal; Heyer et al. 1990) e ao Leptodactylus ocellatus (Linnaeus, 1758) - hábito de defender agressivamente ninhos que escavam no barro das margens de corpos d’água lênticos, para onde as fêmeas são atraídas, THOROPIDAE de onde os rivais são afastados e onde os ovos são depositados (Lutz Thoropa taophora (Miranda-Ribeiro, 1923) - 1960, Martins & Haddad 1988). http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02009022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 121

Anurofauna da fl oresta de restinga da Estação Ecológica Juréia-Itatins

Tabela 2. Distribuição vertical dos sítios de vocalização de oito hilídeos sobre a vegetação da poça PA (Praia do Arpoador). Table 2. Vertical distribution of the calling sites of eight hylids on the vegetation of puddle PA (Praia do Arpoador). Espécies Altura em relação ao chão (cm) 0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100 +100 Dendropsophus microps -xx------Hypsiboas albomarginatus ----xxxxx -xx Hypsiboas faber x------Hypsiboas semilineatus --xxx ------Phyllomedusa distincta ----xxxxx --- Scinax alter -xx--x------Scinax hayii ----xxxx --xx Scinax littoralis -xxxxxx ---xx

Tabela 3. Temporadas de vocalização de 11 espécies de anuros em três corpos d’água da Estação Ecológica Juréia-Itatins (Núcleo Arpoador) entre fevereiro e dezembro de 1993. Classes para o número estimado de machos vocalizando sincronicamente: (1) 1 a 4, (2) 5 a 10, (3) 11 a 20, (4) 21 a 30, (5) 31 a 50. O asterisco indica reprodução confi rmada pelo registro de fêmeas ovígeras, casais em amplexo e/ou desovas nos sítios reprodutivos. Table 3. Calling seasons of 11 anuran species in three water bodies of the Estação Ecológica Juréia-Itatins (Núcleo Arpoador) between February and December 1993. Classes for the number of synchronous calling males: (1) 1 to 4, (2) 5 to 10, (3) 11 to 20, (4) 21 to 30, (5) 31 to 50. An * indicates actual reproduction confi rmed by the presence of gravid females, amplectant pairs and/or egg masses in the breeding sites. Espécies Fev. Mar. Abr. Maio Jun. Jul. Ago. Set. Out. Nov. Dez. Scinax hayii -22232*4*42*1*1 Scinax littoralis 3 2 3 - -* 1 4* 4* - -* 1 Scinax alter 322-1---241 Hypsiboas faber 1111-----21 Hypsiboas albomarginatus 2-----3*335- Dendropsophus microps --3---3*-2*-- Hypsiboas semilineatus ----1---1-- Phyllomedusa distincta -----1111*2*-* Itapotihyla langsdorffi i ------*4-*-- Rhinella ornata ------*4-*-- Dendropsophus werneri ------2*2 # spp. vocalmente ativas 4 4523356665 # spp. com reprodução confi rmada - - - - 1161541

Dentre as espécies encontradas em bromeliáceas na mata de Rhinella ornata, Dendropsophus microps, Hypsiboas albomarginatus, restinga, Scinax argyreornatus é uma espécie bromelícola habitual Itapotihyla langsdorffi i e Phyllomedusa distincta mostrou-se mais ou (Peixoto 1995), enquanto S. alter pode ser encontrada sobre essas menos associada ao período agosto-novembro. Nossa amostragem plantas apenas eventualmente (Lutz 1973, Britto-Pereira et al. 1988b, não permitiu a determinação de um padrão reprodutivo defi nido para Peixoto 1995, Teixeira et al. 2002), mas nenhuma dessas espécies as demais espécies. depende da água acumulada nos tubos e axilas de bromeliáceas O número de espécies vocalmente ativas e o número de espécies para completar seu ciclo de vida (Carvalho e Silva 1998, Alves & cuja reprodução foi confi rmada pelo registro de fêmeas ovígeras, Carvalho-e-Silva 2002, Carvalho-e-Silva et al. 2008). casais em amplexo e desovas nos sítios reprodutivos estão descri- tos na Figura 3. A maior atividade vocal e reprodutiva no período 3. Temporadas de vocalização e reprodução compreendido entre o fi nal do outono e o fi nal do verão é típica de A Tabela 3 apresenta as temporadas de vocalização e as evi- taxocenoses de anuros de regiões sub-tropicais com estações bem dências de reprodução efetiva para as 11 espécies registradas nos defi nidas (Bertoluci 1998, Bertoluci & Rodrigues 2002b, Canelas ambientes aquáticos estudados. Apenas Scinax hayii e S. littoralis & Bertoluci 2007). puderam ser consideradas espécies de reprodução contínua, apesar Nenhuma das espécies registradas na fl oresta de restinga do de sua vocalização não ter sido registrada em todos os meses do ano. Núcleo Arpoador da Estação Ecológica Juréia-Itatins está incluída Scinax hayii apresentou esse mesmo padrão na Estação Biológica nas listas de espécies ameaçadas de extinção do estado de São Paulo de Boracéia (SP), localizada no topo da encosta da Serra do Mar (SMA 2009) e do Brasil (Machado et al. 2005). Contudo, a lista bra- (Bertoluci & Rodrigues 2002b), mas apresentou padrão oportunista sileira está sub-dimensionada (ver Stuart et al. 2004, 2005, Pimenta associado à estação chuvosa no Parque Estadual Intervales (SP), et al. 2005, Verdade et al. 2009), e a IUCN publicou uma lista am- localizado no interior do estado (Bertoluci 1998). Essas diferenças pliada das espécies brasileiras ameaçadas de extinção (Stuart et al. intraespecífi cas nas épocas de reprodução parecem refl etir os diferen- 2008). Segundo a IUCN (2008), as populações de Dendrophryniscus tes regimes climáticos dessas duas regiões. A estação reprodutiva de leucomystax, Rhinella ornata, Haddadus binotatus, Aplastodiscus http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02009022009 http://www.biotaneotropica.org.br 122 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Narvaes, P. et al.

7 BRIDGES, A.S. & DORCAS, M.E. 2000. Temporal variation in anuran calling behavior: implications for surveys and monitoring programs. 6 Copeia, 2000(2):587-592. 5 BRITTO-PEREIRA, M.C., CERQUEIRA, R., SILVA, H.R. & CARAMASCHI, 4 U. 1988a. Anfíbios anuros da restinga de Barra de Maricá, RJ: 3 levantamento e observações preliminares sobre a atividade reprodutiva 2 das espécies registradas. In Anais do V Seminário Regional de Ecologia. 1 Universidade de São Carlos, São Carlos, p. 295-306. Número de espécies 0 BRITTO-PEREIRA, M.C., CERQUEIRA, R., SILVA, H.R. & CARAMASCHI, Fev. Mar. Abr. Maio Jun. Jul. Ago. Set. Out. Nov. Dez. U. 1988b. Utilização de Neoregelia cruenta (Bromeliaceae) como abrigo Figura 3. Número de espécies de anfíbios cujos machos emitiram canto diurno por anfíbios anuros da Restinga de Maricá, Rio de Janeiro. In Anais nupcial (barras verde-escuras) e número de espécies cuja reprodução foi do V Seminário Regional de Ecologia. 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Anurofauna da fl oresta de restinga da Estação Ecológica Juréia-Itatins

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Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Consumo de frutos e abundância de Tucano Toco (Ramphastos toco) em dois hábitats do Pantanal Sul

Leonardo Fernandes França1,4, Jose Ragusa-Netto2 & Luciana Vieira de Paiva3

1Departamento de Ecologia, Universidade de Brasília – UnB, CEP 70910-900, Brasília, DF, Brasil 2Campus Três Lagoas, Universidade Federal de Mato Grosso do Sul – UFMS, Três Lagoas, MS, Brasil, www.ufms.br 3Pós-graduação em Ecologia, Instituto de Biologia – IB, Universidade de Brasília – UnB, Brasília, DF, Brasil, www.unb.br 4Autor para correspondência: Leonardo Fernandes França, e-mail: [email protected], www.unb.br

FRANÇA, L.F., RAGUSA-NETTO, J. & PAIVA, L.V. Toco Toucan (Ramphastos toco) frugivory and abundance in two habitats at South Pantanal. Biota Neotrop., 9(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/ en/abstract?article+bn02109022009.

Abstract: Toco Toucan (Ramphastos toco) is one of the largest frugivorous birds of canopy, even in continuous forests than in semi-opened habitat. At South Pantanal (Brazil) Toco toucan is common in landscapes that intersperse open and closed habitats. On this research we evaluated the Toco Toucan abundance in capões forest and gallery forest as well as the production and consumption of fl eshy fruit during dry season. Only six species produced fruits in capões forests, and fi ve in gallery forests. In capões forest the higher presence of Ficus genera, which fructifying was asynchronous, provided constant fruit source. In gallery forests where fi g trees were rare, the abundance of fl eshy fruits was variable. The toucans explored Cecropia pachystachya, Genipa americana and Ficus fruits at two habitats. The occurrence of Toco Toucan in capões forest always was higher than in gallery forest. The occurrence in each habitat was higher when at least two species produced fl eshy fruits at the same time. The regular toucan occurrence at capões forest was potentially a consequence of constant fl eshy fruit availability, which occurred due to the presence of Ficus species in this habitat. However, the presence of Toco Toucan at this habitat must result from the combination of all common fruits in bird feed. Keywords: fl eshy fruit, forest, frugivorous, frugivory, phenology.

FRANÇA, L.F., RAGUSA-NETTO, J. & PAIVA, L.V. Consumo de frutos e abundância de Tucano Toco (Ramphastos toco) em dois hábitats do Pantanal Sul. Biota Neotrop., 9(2): http://www.biotaneotropica.org. br/v9n2/pt/abstract?article+bn02109022009.

Resumo: Tucano Toco (Ramphastos toco) é um dos grandes frugívoros de dossel, tanto de fl orestas contínuas quanto ambientes semi-abertos. No Pantanal Sul o Tucano Toco é comum em paisagens que intercalam ambientes fechados e abertos. Neste estudo avaliamos a abundância de Tucano Toco em capões de mata e mata ciliar, bem como a produção e consumo de frutos carnosos durante a estação seca. Apenas seis espécies frutifi caram em capões de mata, e cinco em mata ciliar. Nos capões de mata a maior abundância do gênero Ficus, cuja frutifi cação foi assincrônica, proporcionou disponibilidade constante de frutos. Na mata ciliar a oferta de frutos carnosos foi variável e as fi gueiras foram raras e não foram detectadas pelo método de quadrante centrado. Nos dois hábitats os tucanos exploraram frutos de Cecropia pachystachya, Genipa americana e Ficus. A ocorrência de Tucano Toco foi sempre maior em capões de mata do que em mata ciliar, sendo mais elevada em um dado hábitat, quando pelo menos duas espécies disponibilizavam frutos carnosos. A maior regularidade na ocorrência dos tucanos em capões de mata pode ter sido conseqüência da oferta constante de frutos carnosos, a qual ocorreu devido à presença das espécies do gênero Ficus neste hábitat. Porém, a presença da espécie nos hábitats avaliados deve decorrer da combinação de todos os frutos comuns na sua alimentação. Palavras-chave: fenologia, frugivoria, frugívoro, fruto carnoso, mata.

http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02109022009 http://www.biotaneotropica.org.br 126 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

França, L.F. et al.

Introdução intercaladas por áreas abertas cobertas por gramíneas. Delimitamos como área de estudo 15 capões (diâmetros entre 50 a 100 m), e três A presença e distribuição de frugívoros no ambiente pode estar trechos de mata ciliar (cerca de 1,5 km de comprimento cada). Os dois relacionada aos padrões de abundância dos recursos alimentares ambientes localizavam-se a 20 km de distância um do outro. Cada (Wheelwright 1983, Levey 1988, Kinnaird et al. 1996, Solórzano et al. capão de mata, assim como cada trecho de mata ciliar, encontrava-se 2000). Muitos frugívoros usam frutos extensivamente durante a maior espaçado no mínimo 700 m um do outro. Os capões de mata tendem a parte do ano, mas a proporção desse recurso na dieta tende a variar exibir pronunciada deciduidade, principalmente em sua porção central durante períodos de escassez, de tal forma que outros itens vegetais ou que é mais elevada (Pott & Pott 1994), enquanto as matas ciliares de origem animal tornam-se mais freqüentes (Terborgh 1986, Galetti são semidecíduas, potencialmente devido a menor profundidade do et al. 2000, Solórzano et al. 2000). Entre as aves, a movimentação lençol freático (Ragusa-Netto & Fecchio 2006). entre manchas de recursos deve ser uma estratégia mais comum que No Pantanal Sul a precipitação média anual é cerca de 1.000 mm a mudança de hábito alimentar (e.g. Chesser & Levey 1998). Desta com as chuvas concentradas entre os meses de novembro a março forma, os padrões de distribuição e abundância das espécies de aves (estação chuvosa) e escassas entre abril a outubro (estação seca). A frugívoras podem ser explicados tanto pela oferta de frutos nas partes temperatura média é de 27 °C na estação chuvosa e de 20 °C na seca. de um ambiente em mosaico como pelo padrão sazonal de disponi- Nesta região o regime de cheias é anual, se estendendo entre os meses bilidade de frutos (Wheelwright et al. 1984, Loiselle & Blake 1990, de janeiro e março (Fonte: Divisão de Meteorologia Aeronáutica, Kinnaird et al. 1996, Solórzano et al. 2000). Corumbá, MS). As mesmas condições climáticas ocorreram durante Estudos envolvendo padrões de abundância de aves frugívoras o ano do estudo (Figura 1). Todos os dados do estudo foram coletados nos Neotrópicos têm enfatizado espécies de pequeno porte do sub- entre os meses de abril e novembro de 2002, nos nove primeiros dias bosque, estas aves tendem a responder fortemente a oferta de frutos de cada mês. Portanto, o estudo esteve compreendido entre o início carnosos (e.g. Levey 1988, Loiselle & Blake 1993). No entanto, da estação seca e a transição para a estação úmida. as aves frugívoras de médio e grande porte que ocupam o dossel, ambiente cuja frutifi cação é marcadamente sazonal (Frankie et al. 2. Disponibilidade de frutos carnosos 1974), continuam pouco estudas (porém ver Galetti et al. 2000, Para avaliar a oferta de frutos selecionamos todas as espécies ar- Ragusa-Netto 2006). Tucanos (Ramphastidae) são aves de grande bóreas que produzem frutos carnosos durante a estação seca nas áreas porte que ocupam o dossel de matas e cuja dieta está substancial- de estudos (Pott & Pott 1994, Ragusa-Netto & Fecchio 2006). Isto mente baseada em frutos carnosos (Stiles 1993, Galetti et al. 2000, porque não conhecíamos a relevância de cada planta para a alimen- Ragusa-Netto 2006). Estas aves se movimentam por longas distâncias tação de Tucano Toco. Na perspectiva de amostrar árvores do dossel dentro de sua área de vida (Terborgh et al. 1990) visitando árvores individualizamos com plaquetas de alumínio numeradas as árvores em frutifi cação. Provavelmente, a abundância local de espécies desse com diâmetro acima do peito (DAP) superior a 20 cm e altura superior gênero é infl uenciada pela oferta de frutos (Graham 2001, Galetti a 3 metros. Amostramos pelo menos cinco indivíduos de cada espécie, et al. 2000, Ragusa-Netto 2006). por constituir uma amostra minimamente representativa. No entanto, O Tucano Toco (Ramphastos toco) é a maior espécie do gênero para algumas espécies abundantes ou de frutifi cação assincrônica sele- e ocorre no Cerrado e fl orestas do interior do Brasil. Diferente de cionamos até 20 árvores. Por outro lado, para algumas espécies pouco outras espécies que ocorrem em fl orestas fechadas, o Tucano Toco comuns marcamos todos os indivíduos encontrados mesmo que não habita desde áreas semi-abertas até áreas fechadas. Esta espécie é atingissem o número mínimo previamente estabelecido. Em capões comum no Pantanal (Sick 1997), onde a vegetação está organizada de mata, marcamos indivíduos de Cecropia pachystachya (N = 13), em manchas de fl orestas dispostas em matrizes de hábitats abertos e Ficus. calyptrocera (4), F. luschnathiana (20), F. pertusa (23), Inga semi-abertos (Pott & Pott 1994). No Pantanal Sul, os capões de mata vera (7) e Sterculia apetala (10). Em mata ciliar marcamos indivíduos e a mata ciliar são elementos conspícuos da paisagem. A mata ciliar e capões de mata são estacionais quanto à produção de frutos, porém a ocorrência dos frugívoros locais pode ser afetada pela diferença entre hábitats quanto à diversidade de espécies que produzem frutos 350 35 carnosos (pers. com.). Poucos estudos enfatizam relações entre oferta 300 30 de recursos e abundância local de aves frugívoras no Pantanal. Nesse estudo avaliamos, durante a estação seca no Pantanal Sul, a abundân- 250 25 cia de Tucano Toco em capões de mata e mata ciliar, bem como, a produção e consumo de frutos carnosos nestes ambientes. 200 20

Materiais e Métodos 150 15 Temperatura (°C) Precipitação (mm) 100 10 1. Área de estudo O estudo ocorreu na planície inundável do Pantanal Sul em uma 50 5

área de capões de mata e outra de mata ciliar do Rio Miranda (Municí- 0 0 pio de Corumbá, Estado de Mato Grosso do Sul, Brasil, ca. 19° 35’ S Jul. Abr. Set. Out. Fev. Jan. Jun. Mar. Nov. Dez. ± Ago. e 57° 20’ W, altitude 100 m). Os Capões são áreas cobertas por mata Maio circular de diâmetro em torno de 300 m ou mata alongada de compri- Meses mento inferior a 1.000 m. Estas manchas de mata apresentam dossel variando entre 10 e 15 m de altura e estão dispostas em uma matriz de Figura 1. Precipitação mensal (barra) e temperatura média (linha) no Pantanal áreas abertas composta por gramíneas. As porções de mata ciliar são Sul em 2002. Fonte: Divisão de meteorologia aeronáutica, Brasil. cordões descontínuos de mata com largura variando entre 50 e 200 Figure 1. Mensal precipitation (bar) and average temperature (line) at South m. Estas matas apresentam dossel com altura entre 8 e 13 m e estão Pantatnal in 2002. Source: Divisão de meteorologia aeronáutica, Brazil. http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02109022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 127

Consumo de frutos e abundância de Tucano Toco de C. pachystachya (16), Genipa americana (13), Copernicia alba para determinar a abundância de grandes aves frugívoras de dossel (17), I. vera (13) e F. luschnathiana (2). Genipa americana não foi em ambientes fechados (Marsden 1999). Estabelecemos 15 pontos marcada nos capões, pois os indivíduos encontrados inicialmente em áreas de capões de mata e 15 em áreas de mata Ciliar. Os pontos não estavam frutifi cando. Porém, em capões não amostrados, os in- foram delimitados nas mesmas rotas usadas para o estudo fenológico divíduos frutifi caram e os frutos amadureceram de forma semelhante e distavam entre si pelo menos 300 m dentro de cada hábitat. Mensal- à observada em mata ciliar (pers. com.). Dessa forma, nos capões, mente as amostragens ocorreram entre 06:30 e 08:30 horas e em cada essa espécie foi amostrada apenas quanto ao consumo de frutos pelos ponto contávamos durante 10 minutos todos os tucanos avistados ou tucanos. Apenas para efeito de comparação, assumimos que a produ- ouvidos a uma distância máxima de 300 m. Mensalmente amostramos ção de frutos de G. americana foi similar em ambos hábitats, pois a cada ponto uma única vez e determinamos a seqüência de amostra- densidade de indivíduos diferiu pouco entre ambientes (ver Tabela 1). gem por sorteio sem reposição. Defi nimos como índice mensal de As espécies do gênero Ficus foram avaliadas conjuntamente quanto abundância de tucanos em cada hábitat, a razão entre o número total à produção de frutos e incluímos um número superior de indivíduos de tucanos detectados e o número de pontos amostrados. para obter uma amostra representativa do processo assincrônico de frutifi cação. Também amostramos um maior número de indivíduos de 5. Consumo de frutos C. pachystachya, pois tende a frutifi car pelo menos 2 vezes durante a Amostramos o uso de recurso alimentar por Tucano Toco tanto estação seca (Ragusa-Netto 2006). nos capões de mata quanto na mata Ciliar. Para isto fi zemos observa- Cada árvore foi monitorada mensalmente (entre os cinco primei- ções diretas de consumo ao longo de trilhas estabelecidas nos mesmos ros dias, de abril a novembro de 2002) quanto à presença de frutos trechos de mata já mencionados. Estas observações foram feitas com maduros. Para tal, atribuímos escores de abundância de frutos os o auxílio de binóculos 8 × 40 e ocorreram de forma independente dos quais variaram de zero a quatro, sendo zero a ausência de frutos, um censos por ponto. Durante a amostragem sempre que um tucano era correspondente de 01 a 25% da copa ocupada com frutos, dois cor- detectado passava a ser seguido na perspectiva de que se alimentasse. respondente de 26 a 50% e assim progressivamente (Fournier 1974). Consideramos como um evento alimentar o consumo de um determi- Com isso, padronizamos os dados e obtivemos o índice mensal de nado item independentemente da quantidade de alimento ingerido ou abundância, a partir da soma dos escores dividido pelo número de do tempo que o indivíduo permanecia consumindo o recurso. Durante indivíduos amostrados mensalmente em cada espécie. as observações registrávamos: 1) número de indivíduos avistados, 2) 3. Abundância de espécies com frutos carnosos número de indivíduos se alimentando, 3) espécie da planta e 4) item consumido (fl or, arilo e polpa). Utilizamos apenas o primeiro registro Utilizamos o método do quadrante centrado para avaliar a im- de alimentação de cada indivíduo para obter amostras independentes portância das espécies arbóreas nas duas fi sionomias vegetais. Em de consumo do recurso. cada ambiente coletamos dados em 20 pontos. Em capões de mata os pontos foram estabelecidos próximo à borda e no centro e, na mata Resultados ciliar, foram estabelecidos a uma distância de 15 m da margem. Ao todo foram avaliados 10 capões de mata e dois trechos de mata ciliar 1. Disponibilidade de frutos carnosos dentre aqueles do grupo previamente estabelecido. Em cada quadrante mediamos a distância do ponto central até a árvore mais próxima e Na área com capões de mata, C. pachystachya e as espécies a circunferência à altura do peito (CAP) desta árvore. Identifi camos do gênero Ficus frutifi caram durante toda estação seca, porém a as espécies e agrupamos aquelas que não faziam parte do estudo em frutifi cação em C. pachystachya declinou durante os meses mais uma categoria denominada outros. Utilizando estes dados calculamos secos (junho a setembro, Figura 2a). Em média 10 de um total de o Índice de Valor de Importância (IVI) para determinar a importância 49 árvores do gênero Ficus frutifi caram a cada mês, caracterizando de cada espécie estudada em cada ambiente. Este índice é adequado um padrão assincrônico dentro do gênero. Inga vera frutifi cou mode- para caracterização de fi sionomias arbóreas. radamente em dois meses nesse período e os indivíduos de S. apetala marcados, não produziram frutos maduros. Apesar dos indivíduos de 4. Abundância de tucanos G. americana amostrados nos capões não terem frutifi cado, outros Avaliamos a abundância mensal de tucanos através da técnica indivíduos produziram frutos nessa área de forma semelhante ao que de censo por ponto. O censo por ponto é normalmente recomendado ocorreu na mata ciliar. Na mata ciliar C. pachystachya produziu frutos durante toda estação seca, porém a oferta de frutos declinou de meados para o Tabela 1. Índice de Valor de Importância para espécies arbóreas em capões de fi nal dessa estação (Figura 2b). Em C. alba os frutos amadureceram mata e mata ciliar do Pantanal Sul, (N = 20 quadrantes em cada hábitat). de abril a junho, enquanto que em G. americana a disponibilidade de Table 1. Index Value of Importance to tree species in Capões Forest and Gal- frutos maduros foi maior em meados da estação seca. Os indivíduos lery Forest at South Pantanal, (N = 20 quadrants in each habitat). de I. vera frutifi caram esporadicamente no início e meio da estação seca. Os dois indivíduos de F. luschnatiana encontrados frutifi caram Espécies Índice de Valor de Importância apenas em setembro. (IVI) Capões de mata Mata ciliar 2. Abundância de espécies com frutos carnosos Copernicia alba 0,00 7,26 Nos capões de mata, C. pachystachya e o gênero Ficus foram Cecropia pachystachya 15,80 41,88 as espécies vegetais mais importantes (Tabela 1) dentre as consu- Ficus spp 13,82 0,00 midas por Tucano Toco (Figura 3). O IVI agrupado das espécies Ingá Vera 10,33 93,59 que frutifi caram neste ambiente correspondeu cerca de 19% do total de indivíduos presentes na área. Das espécies consumidas em Genipa americana 5,02 6,67 mata ciliar (Figura 3), C. pachystachya foi pelo menos 6 vezes mais Sterculia apetala 9,62 0,00 abundante que G. americana, a segunda espécie mais importante Outras 245,40 150,60 segundo o índice utilizado (Tabela 1). O IVI agrupado das espécies http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02109022009 http://www.biotaneotropica.org.br 128 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

França, L.F. et al.

1,0 80 a 0,9 70 0,8 60 0,7 50 0,6 40 0,5 30 0,4

Abundância 20 0,3 10 0,2 Registros de consumo (%) 0,1 0 0,0 C. pachystachya Ficus G. americana S. apetala Abr. Maio Jun. Jul. Ago. Set. Oct. Nov. Figura 3. Porcentagens de frutos consumidos por Tucano Toco durante a estação seca (de abril a novembro de 2002) em capões de mata (barras verde C. pachystachya I. vera escuro, N = 61, 97:35 h/ homem de observação) e mata ciliar (barras verde Ficus G. americana claro, N = 16, 72:37 horas/ homem) do Pantanal Sul. Figure 3. Percentage of fruit eaten by Toco toucan on dry season (from April 1,0 to November 2002) in Capões Forest (dark green bar, N = 61, 97:35 hours/ b 0,9 observation) and Gallery Forest (light green bar, N = 16, 72:37 h/ observa- 0,8 tion) at South Pantanal. 0,7 0,6 0,5 agosto C. pachystachya, G. americana e Ficus spp (N = 14) e em se- 0,4 tembro consumiram C. pachystachya, Ficus spp e S. apetala (N = 12). Abundância 0,3 Na mata ciliar 70% dos registros de consumo ocorreram durante os 0,2 meses de junho, julho e setembro, período em que C. pachystachya 0,1 e G. americana disponibilizavam frutos maduros. 0,0 Abr. Maio Jun. Jul. Ago. Set. Oct. Nov. 4. Abundância de Tucano Toco Meses A abundância mensal de tucanos em capões de mata foi sempre maior que a abundância em mata ciliar (Figura 4). A espécie esteve C. alba G. americana presente durante toda a estação seca nos capões de mata, inclusive no C. pachystachya I. vera período de menor riqueza de frutos (outubro e novembro) e ausência da ave em mata ciliar (Figura 2b, Figura 4). Nos capões a abundância Figura 2. Abundância de frutos maduros consumidos por Tucano Toco durante de Tucano Toco nunca foi igual a zero e a oscilação entre meses a estação seca (de abril a novembro de 2002) em a) capões de mata e b) mata nunca excedeu 0,5 indivíduos por ponto (Figura 4). Neste hábitat, a ciliar do Pantanal Sul. produtividade de frutos carnosos resultou na disponibilidade mensal Figure 2. Ripe fruit abundance consumed by Toco Toucan along dry season de pelo menos três tipos de frutos em seis dos oito meses de estudo (from April to November 2002) in Capões Forest (above) and Gallery Forest (Figura 2a). Em todos os meses avaliados estiveram disponíveis pelo (below) at South Pantanal. menos dois tipos de frutos dentre os consumidos por Tucano Toco (Figura 2a). Tucano Toco ocorreu na mata ciliar de abril a agosto (Figura 4), que frutifi caram neste ambiente correspondeu cerca de 11% do total quando pelo menos duas espécies frutificavam em abundância de indivíduos registrados. ( Figura 2b). O mês em que Tucano Toco foi mais abundante na mata 3. Consumo de frutos ciliar (junho) coincidiu com a elevada abundância dos frutos de C. alba e dos frutos mais consumidos pela ave (C. pachystachya e Ao todo amostramos consumo de fruto durante 97:35 horas em G. americana ). De abril a agosto, exceto junho, a abundância de tucanos capões de mata e 72:37 horas em mata ciliar. Nos capões avistamos o fi cou entre 0,07 e 0,13 indivíduos por ponto (Figura 4). Os dois primei- Tucano Toco 153 vezes, das quais consumiram frutos 61 vezes (0,62 re- ros meses corresponderam ao período de maior abundância de frutos gistros/ hora de observação). Na mata ciliar registramos a ave 56 vezes, de C. pachystachya e produção de frutos maduros de C. alba, enquanto das quais 16 consumindo frutos (0,22 registros/ hora de observação). os dois últimos meses (julho e agosto) corresponderam a períodos de Com exceção do registro de consumo de uma única cigarra (Hemiptera), alta abundância de frutos maduros de C. pachystachya e G. americana. os tucanos sempre consumiram frutos. Nos dois ambientes os frutos Tucano Toco se tornou ausente da mata ciliar no período em que a fru- maduros de C. pachystachya, G. americana e Ficus foram consumidos tifi cação em G. americana e C. pachystachya declinou abruptamente nesta respectiva ordem de importância, sendo os frutos da primeira (setembro e outubro) e quando C. pachystachya era a única espécie a espécie pelo menos 4 vezes mais consumidos (Figura 3). Em capões de disponibilizar frutos maduros (novembro, Figura 2b). mata registramos um único consumo de frutos de S. apetala. Tucanos consumiram frutos em capões de mata e mata ciliar Discussão com maior freqüência em meados da estação seca. Em capões de mata 81% dos registros de consumo ocorreram de julho a setembro, 1. Disponibilidade de frutos carnosos quando frutifi cavam simultaneamente pelo menos duas espécies den- tre as mais consumidas por tucanos. Em julho, tucanos consumiram Em ambientes tropicais úmidos a produção de frutos carnosos C. pachystachya e G. americana (N = 23 indivíduos consumindo), em é geralmente menor durante a estação seca (Blake & Loiselle 1991, http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02109022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 129

Consumo de frutos e abundância de Tucano Toco

2. Frutos carnosos e abundância de tucanos

0,9 Nos dois hábitats os tucanos foram avistados explorando predo- minantemente frutos carnosos, a exemplo do que ocorre com outras 0,8 espécies do gênero em fl orestas úmidas (Ramphastos vitellinus 0,7 e R. dicolorus; Galetti et al. 2000). Os tucanos praticamente não 0,6 foram vistos predando artrópodes ou pequenos vertebrados, apesar 0,5 desse estudo ter sido desenvolvido durante a estação seca quando a propensão ao consumo de itens de origem animal aumenta. Os itens 0,4 de origem animal foram mais comuns na dieta de R. sulphuratus em 0,3 matas secas (Skutch 1971). A manutenção de uma dieta frugívora em

Indivíduos por ponto 0,2 lugar de mudança nos hábitos alimentares é consistente com o uso de um mosaico de hábitats no qual ocorre uma oferta adequada de frutos 0,1 (Van Schaik et al. 1993). Em diversas ocasiões observamos tucanos 0,0 cruzando áreas abertas em direção à mata ciliar ou em direção aos Abr. Maio Jun. Jul. Ago. Set. Out. Nov. capões de mata. Embora esses indivíduos não estivessem marcados Meses é plausível que tais movimentos refl itam o percurso de rotas de alimentação (Graham 2001). As rotas de alimentação são típicas de Figura 4. Abundância mensal (de abril a novembro de 2002) de Tucano Toco espécies que usam grandes áreas de vida com manchas de recursos durante a estação seca em capões de mata (barras verde escuro) e mata ciliar alimentares (Terborgh et al. 1990, Van Schaik et al. 1993), tal como (barras verde claro) do Pantanal Sul. N = 15 pontos por habitat. ocorre em Tucano Toco. Figure 4. Mensal abundance (from April to November 2002) of Toco toucan Durante a estação seca nas fl orestas tropicais úmidas, a riqueza on dry season in Capões Forest (dark green bar) and Gallery Forest (light green bar) at South Pantanal. N = 15 points per habitat. de espécies que disponibilizam frutos carnosos para os ranfastídeos é normalmente maior (Galetti et al. 2000) do que a encontrada para o Tucano Toco no Pantanal Sul. Portanto, a dieta de Tucano Toco pode ser considerada pobre em número de tipos de frutos consumidos, visto Garber 1993, Peres 1994) e o mesmo ocorre em áreas com preci- que esteve restrita principalmente a quatro (Cecropia pachystachya, pitação marcadamente sazonal (Funch & Funch 2002). As matas Genipa americana e dois tipos de Ficus spp) ou até no máximo avaliadas neste estudo apresentaram vegetação semelhante à obser- seis tipos de frutos (incluindo S. apetala e C. alba). Possivelmente, vada em ambientes tropicais secos (Pott & Pott 1994). Os trechos de também seja pobre na sua composição nutricional visto que os frutos mata ciliar exibiram um padrão de frutifi cação típico de ambientes consumidos são de espécies com padrão generalista de dispersão. sazonais, por outro lado, os capões de mata apesar de altamente de- Neste padrão estão incluídos caracteristicamente frutos de baixo teor cíduos, disponibilizaram frutos durante todo período seco. A maior nutricional e energético (Howe 1993). Por outro lado, a alta produção constância temporal de frutos nos capões de mata se deveu a grande de diásporos compensa o baixo teor de lipídeos e proteínas de frutos quantidade de fi gueiras, as quais frutifi caram durante o período de com baixo teor nutricional (Stiles 1993), o que deve suprir as neces- declínio na frutifi cação nas demais espécies. sidades de fruto na dieta do Tucano Toco e garantir sua ocorrência A disponibilidade mensal de frutos em cada ambiente resultou na área estudada durante o período seco. da combinação da oferta de frutos estacionais e assincrônicos. Dessa A abundância de fi gueiras nos capões e respectiva escassez na forma, pelo menos frutos maduros de C. pachystachya e Ficus spp. mata ciliar pode ter sido o fator mais importante para a elevada foram produzidos mesmo nos meses mais rigorosos. Isto ocorreu ocorrência dos tucanos nas áreas de capões de mata. Os hábitats devido ao padrão de frutifi cação dessas espécies, ou seja, ciclo múl- em que fi gueiras são abundantes e a oferta de fi gos é permanente, normalmente abrigam densidades mais elevadas de aves frugívo- tiplo em C. pachystachya (Ragusa-Netto 2006, Carlo et al. 2004), e ras de dossel (Kinnaird et al. 1996). A importância dos frutos de frutifi cação assincrônica em Ficus spp (Milton et al. 1982, Kinnaird fi gueiras para ranfastídeos é sugerida por alguns estudos em que et al. 1996, Ragusa-Netto 2002). As demais espécies incrementaram esse recurso foi amplamente consumido (Coates-Estrada & Estrada os níveis de oferta em alguns meses, sendo que combinadas com 1986, Bronstein & Hoffmann 1987) e o mesmo parece válido para o C. pachystachya, na mata ciliar, ou Ficus, nos capões, confi guraram Tucano Toco (Ragusa-Netto 2002). Apesar da qualidade nutricional uma importante fonte de alimento em ambos os hábitats. A elevada dos fi gos ser baixa, algumas espécies exibem alto teor de lipídeos e densidade de Ficus nos Capões caracterizou-se como um diferencial proteínas. A combinação de alguns tipos de fi gos pode proporcionar que aponta este hábitat como particularmente importante para o a qualidade nutricional adequada para suprir os requisitos alimen- Tucano Toco durante a estação seca. tares de espécies altamente frugívoras (Wendeln & Runkle 2000). O conjunto de espécies que potencialmente frutifi ca durante a No Pantanal, os frutos de fi gueiras freqüentemente combinados seca é pequeno quando comparado ao que usualmente frutifi ca em com os de C. pachystachya e G. americana podem conferir uma fl orestas tropicais úmidas (e.g. Levey 1988, Peres 1994) ou ambientes dieta consistente que, pelo menos em parte, explique a persistência tropicais secos (Justiniano & Frederichsen 2000, Funch & Funch de Tucano Toco no mosaico de hábitats durante o período de baixa 2002). Por outro lado, os indivíduos destas espécies estiveram entre disponibilidade de outros frutos. os mais abundantes, tanto nos capões quanto na mata ciliar. Além disso, são indivíduos que tendem a investir massivamente em diás- Agradecimentos poros (Martin 1985, Levey 1988), por serem de espécies pioneiras ou de vegetação secundária (Pott & Pott 1994). Estas características Aos funcionários da Base de Estudos do Pantanal: Edílson, Dona conferiram aos ambientes uma baixa riqueza, porém uma abundante Josefa, Rosana e Rosimar, pelos serviços prestados. Aos proprietá- oferta de frutos carnosos. Caracterizando assim os hábitats avaliados, rios da Fazenda São João e Passo do Lontra: Jose Venturine, João como importantes áreas de alimentação para o Tucano Toco durante Buzinhani e Alison Buzinhani por permitirem pleno acesso aos locais a estação seca. http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02109022009 http://www.biotaneotropica.org.br 130 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

França, L.F. et al. e fornecerem apoio logístico. À Andréia Araújo e Celine Melo pelas LOISELLE, B.A. & BLAKE, J.G. 1990. Diets of understory fruit-eating revisões do texto e à Capes pela bolsa concedida. birds in Costa Rica: seasonality and resource abundance. Stud. Avian Biol. 13(13):91-103. Referências Bibliográficas MARSDEN, S.J. 1999. Estimation of parrot and hornbill densities using a point count distance sampling method. Ibis. 141(3):377-390. BLAKE, J.G. & LOISELLE, B.A. 1991. Variation in resource abundance MARTIN, T.E. 1985. Selection of second-growth woodlands by frugivorous affects capture rates of birds in three lowland habitats in Costa Rica. migrating birds in Panama: an effect of fruit size and plant density? J. Auk. 108(1):114-130. Trop. Ecol. 1(2):157-170. BRONSTEIN, J.L. & HOFFMANN, K. 1987. Spatial and temporal variation MILTON, K., WINDSOR, D.M., MORRISON, D.W. & ESTRIBI, M.A. in frugivory at a neotropical fi g, Ficus pertusa. Oikos. 49(3):261-268. 1982. 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http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02109022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Características da reprodução de tartarugas marinhas (Testudines, Cheloniidae) no litoral sul da Bahia, Brasil

Cássia Santos Camillo1,2, Renato de Mei Romero1, Luciano Gerolim Leone1,

Renata Lucia Guedes Batista1, Raquel Sá Velozo1 & Sérgio Luiz Gama Nogueira-Filho1

1Programa de Pós-graduação em Zoologia, Universidade Estadual de Santa Cruz – UESC, Rod. Ilhéus-Itabuna Km 16, CEP 45662-000, Ilhéus, Bahia, Brasil, http://www.uesc.br/zoologia 2Autor para correspondência: Cássia Camillo, [email protected]

CAMILLO, C.S., ROMERO, R. M., LEONE, L. G., BATISTA, R.L.G., VELOZO, R.S. & NOGUEIRA-FILHO, S.L.G. Reproduction of sea turtles (Testudines, Cheloniidae) in the Southern Coast of Bahia, Brazil. Biota Neotrop., 9(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?article+bn02209022009.

Abstract: Few studies have been carried out on nesting of sea turtles in the southern coast of Bahia, an area that is experiencing a fast process of tourist occupation what can increase levels of threat to these species. Thus, this study aimed to identify sea turtle species that nest in the area and to describe the main characteristics of their clutches. During four reproductive seasons, from 2004 to 2008, we identifi ed and monitored nests found at beaches located between the municipalities of Uruçuca and Itacaré, in the southern coast of Bahia. The collected variables were: clutch size, incubation duration, hatching success and stages of embryonic mortality. We registered an average of 37 ± 6.2 nests per season, with nests of Caretta caretta and Eretmochelys imbricata being more frequent, along with sporadic nests of Chelonia mydas. Nesting season of C. caretta extends from October to January and that of E. imbricata from December to March. This temporary displacement of reproductive seasons might be related to a selective adjustment to minimize competition among species. Besides the time of nesting, the two species differed also in clutch size, but they did not differ in incubation duration and in hatching success. According to our results, we believe that areas with low concentration of nests should also be a target of conservation programs, due to their relevance to the increase of genotypic, and specially fenotypic, variation of sea turtle species, so that Brazilian populations can adapt and survive to the constant threats. Those conservation programs can be established by partnerships between non-governmental organizations and private institutions and the Brazilian government institution for the conservation of sea turtles (Centro TAMAR/ICMBio). Keywords: loggerhead sea turtle, hawksbill sea turtle, hatching success, incubation duration, APA Itacaré-Serra Grande. CAMILLO, C.S., ROMERO, R.M., LEONE, L.G., BATISTA, R.L.G., VELOZO, R.S. & NOGUEIRA-FILHO, S.L.G. Características da reprodução de tartarugas marinhas (Testudines, Cheloniidae) no litoral sul da Bahia, Brasil. Biota Neotrop., 9(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02209022009.

Resumo: Poucos estudos foram realizados sobre a nidifi cação de tartarugas marinhas no litoral sul da Bahia, região que está passando por um processo rápido de ocupação turística que pode ameaçar ainda mais estas espécies. Por estes motivos, este estudo teve como objetivos identifi car as espécies de tartarugas marinhas que desovam no local e descrever as principais características de suas ninhadas. Durante quatro temporadas reprodutivas, de 2004 a 2008, foram identifi cados e monitorados os ninhos encontrados nas praias localizadas entre Uruçuca e Itacaré no litoral sul da Bahia. As variáveis coletadas foram: tamanho de ninhada, duração da incubação, sucesso de eclosão e fases de mortalidade embrionária. Foi registrada uma média de 37 ± 6,2 ninhos por temporada, com maior freqüência de ninhos das espécies Caretta caretta e Eretmochelys imbricata, tendo sido registradas também desovas esporádicas de Chelonia mydas. A temporada de desova de C. caretta ocorre de outubro a janeiro e de E. imbricata de dezembro a março. Este deslocamento temporal das temporadas reprodutivas pode estar relacionado a uma adaptação para minimizar a competição interespecífi ca. Além da época de nidifi cação, as duas espécies diferiram no tamanho de suas ninhadas, mas não diferiram na duração da incubação e no sucesso de eclosão. Diante dos resultados, acredita-se que áreas com baixa concentração de ninhos também devem ser alvo de programas de conservação, devido à sua relevância para a ampliação da variação genotípica e, sobretudo, fenotípica, das espécies de tartarugas marinhas, de forma que as mesmas possam se adaptar e sobreviver às constantes ameaças às quais estão submetidas. Tais programas de conservação podem ser estabelecidos por meio de parcerias entre organizações não governamentais e instituições privadas e a instituição governamental responsável pela conservação das tartarugas marinhas (Centro TAMAR/ICMBio). Palavras-chave: tartaruga cabeçuda, tartaruga de pente, sucesso de eclosão, duração da incubação, APA Itacaré- Serra Grande.

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Camillo, C. S. et al.

Introdução existem poucas construções permanentes, porém o fl uxo de pesca- dores artesanais nas praias é freqüente. O litoral sul da Bahia encontra-se inserido nas áreas de nidificação dos quelônios Caretta caretta (Linnaeus, 1758) e 2. Coleta de dados Eretmochelys imbricata (Linnaeus, 1766) no Brasil, sendo a primeira Na costa brasileira, a reprodução de tartarugas marinhas estende- a espécie de tartaruga marinha que apresenta maior número de ni- se de setembro a março. Durante as temporadas de nidifi cação dos nhos no litoral brasileiro (Marcovaldi & Marcovaldi 1999). As áreas anos 2004/2005, 2006/2007 e 2007/2008, as três praias foram mo- freqüentes de nidifi cação desta espécie estendem-se do litoral do Rio nitoradas diariamente. Durante a temporada de 2005/2006, devido a de Janeiro ao litoral do Sergipe, sendo o litoral norte da Bahia a área problemas logísticos, os monitoramentos foram realizados de janeiro de maior concentração de seus ninhos (Marcovaldi & Laurent 1996, a março e apenas nas praias do Patizeiro e Itacarezinho. Marcovaldi & Marcovaldi, 1999). Por sua vez, apesar de registros de A área de estudo foi percorrida a pé, com o objetivo de localizar, nidifi cação de E. imbricata estenderem-se do litoral do Espírito Santo identifi car e marcar ninhos de tartarugas marinhas. Os ninhos eram ao Rio Grande do Norte, esta espécie desova, regularmente, sobretudo localizados por meio dos rastros na areia deixados pelas fêmeas. no litoral norte da Bahia (Marcovaldi et al. 1999, 2007). Após a localização da câmara de ovos, os ninhos foram marcados Além dessas, as espécies Chelonia mydas (Linnaeus, 1758), com estacas padrão e acompanhados diariamente para verifi cação Lepidochelys olivacea (Eschscholtz, 1829) e Dermochelys coriacea e registro de possíveis perturbações, como predação por humanos, (Linnaeus, 1766), também utilizam praias brasileiras para nidifi cação animais silvestres ou domésticos, erosão pela maré e perda de estaca. (Marcovaldi & Marcovaldi 1999). Enquanto C. mydas possui grandes Durante as temporadas de 2004/2005 e 2005/2006, ninhos localizados colônias reprodutivas nas ilhas oceânicas de Atol das Rocas e Trindade em áreas de risco de erosão pela maré foram transferidos para áreas e, em menor densidade, no arquipélogo de Fernando de Noronha, consideradas seguras na mesma praia (N = 5). Apenas ninhos, cuja L. olivacea desova no litoral norte da Bahia e Sergipe e D. coriacea espécie foi identifi cada, que foram mantidos in situ e que chegaram ao no litoral do Espírito Santo (Marcovaldi & Marcovaldi 1999). fi nal do período de incubação sem que tenha ocorrido alguma destas As cinco espécies de tartarugas marinhas que ocorrem no Brasil perturbações foram incluídos nas análises (84,8%). são mencionadas na Lista Nacional das Espécies da Fauna Brasileira Ao serem visualizados os rastros dos fi lhotes na praia ou após Ameaçadas de Extinção: C. mydas e C. caretta estão listadas na ca- 70 dias de incubação, os ninhos foram abertos para identifi cação tegoria “vulnerável”, L. olivacea e E. imbricata como “em perigo” e das espécies e coleta de variáveis biológicas. Foram analisadas as D. coriacea como “criticamente em perigo” (IBAMA 2003). seguintes variáveis: a) tamanho da ninhada: corresponde ao número As características das ninhadas de tartarugas marinhas, como total de ovos viáveis no ninho; foram excluídos deste total os ovos que apresentavam anomalias (sem vitelo ou com formato e tamanho número de ovos, duração da incubação e sucesso de eclosão podem anormais); b) duração da incubação: considerado desde o dia da variar de acordo com características das fêmeas e com caracterís- desova até o dia da emergência dos fi lhotes, quando seus rastros ticas das praias de nidifi cação (Miller 1997). Por estes motivos, o foram visualizados na praia; c) sucesso de eclosão ou fi lhotes vivos: conhecimento de tais aspectos da nidifi cação pode auxiliar no esta- corresponde ao número total de fi lhotes vivos, estimados a partir belecimento de planos de manejo e conservação dessas espécies nas da contagem das cascas, dividido pelo tamanho da ninhada, foram diferentes áreas de desova. Estudos prévios sobre a nidifi cação de incluídos neste total os fi lhotes vivos retidos no ninho, os quais foram tartarugas marinhas no Brasil foram realizados no litoral do estado liberados na praia; d) fi lhotes natimortos: número de fi lhotes mortos do Rio Grande do Norte (Marcovaldi et al. 2007), no litoral do esta- dentro do ninho após a eclosão dividido pelo tamanho da ninhada; do da Paraíba (Mascarenhas et al. 2003), litoral norte do estado da foram incluídos também fi lhotes mortos que perfuraram a casca do Bahia (Marcovaldi & Laurent 1996, Marcovaldi et al. 1997, Godfrey ovo, mas não a deixaram; e) ovos não eclodidos. et al. 1999, Marcovaldi et al. 1999) e no litoral do Espírito Santo Durante as temporadas de 2004/2005, 2006/2007 e 2007/2008, (Baptistotte et al. 1999, 2003, Ferreira-Junior et al. 2003, Thomé os ovos não eclodidos foram ainda subdivididos em quatro catego- et al. 2007). Pouco se sabe, portanto, sobre as colônias reprodutivas rias de mortalidade embrionária, de acordo com a classifi cação de em outras áreas. Neste contexto, os objetivos deste estudo foram Eckert & Eckert (1990): a) ovos não desenvolvidos: aqueles que não identifi car as espécies de tartarugas marinhas que nidifi cam em um apresentavam sinais de desenvolvimento embrionário; b) embriões trecho do litoral sul da Bahia e descrever as características principais mortos em fase embrionária inicial (fase 1): aqueles com embriões de suas ninhadas. menores que 10 mm ou sinais de formação de sangue; c) embriões mortos em fase embrionária intermediária (fase 2): ovos contendo Material e Métodos embriões de tamanhos entre 10 e 30 mm; d) embriões mortos em fase embrionária tardia (fase 3): ovos com embriões com mais de 1. Área de estudo 30 mm de comprimento. Este estudo foi realizado nas praias Pompilho, Patizeiro e 3. Análise dos dados Itacarezinho, localizadas no litoral sul do estado da Bahia, Brasil, Para o cálculo da duração da incubação foram utilizados apenas pertencentes ao município de Uruçuca (14° 35’ S e 39° 16’ O) e Ita- os dados dos ninhos em que foram visualizados os rastros dos fi lho- caré (14° 16’ S e 38° 59’ O) (Figura 1). As três áreas são contíguas e tes – indicativos de sua emersão. As médias das variáveis biológicas totalizam aproximadamente 11 km de extensão, sendo limitadas por registradas para as diferentes espécies foram comparadas por meio afl oramentos rochosos tanto ao norte quanto ao sul. As praias são do teste de Mann-Whitney. As médias das categorias de mortalidade diretamente infl uenciadas pelas condições do oceano, dominadas embrionária – número de fi lhotes natimortos, de ovos não desenvol- por ondas e sem grande infl uência de estuários e rios, apesar da vidos, de embriões fases 1, 2 e 3 – foram comparadas pelo teste de existência da foz do rio Tijuípe entre as praias do Pompilho e do Kruskal-Wallis, seguido pelo teste a posteriori do método de Dunn, Patizeiro (T.K. Rodrigues, dados não publicados). Suas características para verifi car em quais delas a mortalidade foi maior. Para todas as morfodinâmicas apresentam uma mudança gradativa no continuum análises utilizou-se o programa BioEstat (versão 4.0), sendo empre- refl etivo-dissipativo de sul para norte. Quanto à ocupação humana, gado o nível de signifi cância 0,05. http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02209022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 133

Reprodução de tartarugas marinhas na Bahia

39° 3' 45'' 39° 2' 30'' 39° 1' 15'' 39° 00' 00'' 38° 58' 45'' 38° 57' 30''

14° 22' 30'' 14° 22' 30'' Itacaré Praia de Itacarezinho N

14° 23' 45'' OL14° 23' 45''

Praia do Patizeiro S

14° 25' 00'' 14° 25' 00'' Rio Tijuípe Brasil Bahia

14° 26' 15'' 14° 26' 15''

Praia do Pompilho Uruçuca

14° 27' 30'' 14° 27' 30''

14° 28' 45'' 14° 28' 45''

Ilhéus 1012 km

39° 3' 45'' 39° 2' 30'' 39° 1' 15'' 39° 00' 00'' 38° 58' 45'' 38° 57' 30''

Figura 1. Mapa de localização das praias de Pompilho, Patizeiro e Itacarezinho – área de estudo – nos municípios de Itacaré e Uruçuca, Bahia, Brasil. Figure 1. Map of the localization of Pompilho, Patizeiro and Itacarezinho beaches in the municipalities of Itacaré and Uruçuca, Bahia State, Brazil.

Resultados 45 Considerando-se apenas as temporadas reprodutivas de 40 2004/2005, 2006/2007 e 2007/2008, nas quais o monitoramento foi 35 realizado em toda a área de estudo e diariamente, foi registrada uma 30 média de 37 ± 6,2 ninhos por temporada, o que representa uma den- 25 sidade menor do que quatro ninhos por quilômetro de praia. Do total 20 de ninhos registrados nestas três temporadas (N = 111), 85,6% foram 15 identifi cados; destes, 52,6% pertenciam à espécie C. caretta e 44,2% à E. imbricata. Além dessas duas espécies, foram identifi cados ninhos 10 de C. mydas: um na temporada de 2004/2005 e dois na de 2007/2008. Frequência de ninhos (%) 5 Para alguns ninhos (14,4%) não foi possível identifi car a espécie 0 devido à predação, à erosão ocasionada pela maré ou à ausência de Set. Oct. Nov. Dez. Jan. Fev. Mar. Abr. fi lhotes natimortos ou embriões mortos (>30 mm), no momento da Meses abertura, que possibilitassem a identifi cação da espécie. Neste trecho do litoral sul da Bahia, em todos os anos estudados, Caretta caretta Eretmochelys imbricata as temporadas de nidifi cação iniciaram-se em outubro, com os pri- meiros ninhos de C. caretta, e se estenderam até abril, com os ninhos Figura 2. Distribuição dos ninhos de C. caretta (N = 48) e E. imbricata de E. imbricata. As temporadas de reprodução das duas espécies (N = 40) ao longo das temporadas de nidifi cação nas praias de Pompilho, diferiram: enquanto para C. caretta os meses de maior concentração Patizeiro e Itacarezinho, no litoral sul da Bahia, considerando-se as temporadas de ninhos foram os de outubro a janeiro, para E. imbricata foram os 04/05, 06/07 e 07/08. de dezembro a março (Figura 2). Figure 2. Distribution of C. caretta and E. imbricata nests during the nesting Os tamanhos médios das ninhadas também diferiram entre season in Pompilho, Patizeiro and Itacarezinho beaches, considering the 04/05, estas duas espécies (U = 437; P < 0,01). Para C. caretta a média e 06/07 and 07/08 nesting seasons. desvio padrão foram de 94,4 ± 27,6 ovos (N = 45, 20-146) e para E. imbricata foram de 118,3 ± 23,6 ovos (N = 38, 70-196; Figura 3a). As tartarugas C. caretta e E. imbricata também não diferiram A duração média da incubação, por outro lado não diferiu entre as quanto ao sucesso de eclosão (U = 693; P = 0,14). O sucesso duas espécies (U = 297; P = 0,08; Figura 3b): 56,9 ± 3,6 dias para médio de eclosão nos ninhos de C. caretta foi de 68,6 ± 27,5% C. caretta (N = 31, 50-65 dias) e 58,3 ± 3,3 dias para E. imbricata (N = 45, 0-97,1), enquanto que nos ninhos de E. imbricata foi de (N = 26, 50-63 dias). 78,3 ± 18,7% (N = 38, 14,3-98,0; Figura 4a). Por outro lado, as duas http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02209022009 http://www.biotaneotropica.org.br 134 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Camillo, C. S. et al.

Tabela 1. Médias e desvios padrão (DP) das categorias de mortalidade em- brionária para os ninhos de C. caretta e E. imbricata nas praias de Pompilho, 250 a Patizeiro e Itacarezinho no litoral sul da Bahia, durante as temporadas reprodu- tivas de 04/05, 06/07 e 07/08. Letras diferentes indicam médias diferentes, 200 de acordo com o teste de Kruskal-Wallis, seguido pelo teste a posteriori de Dunn (P < 0,05). Table1. Means and standard deviations of the embryonic mortality categories 150 for C. caretta and E. imbricata nests in Pompilho, Patizeiro and Itacarezinho beaches, southern coast of Bahia, during 04/05, 06/07 and 07/08 nesting 100 seasons. Different letters indicate means statistically different, according to Kruskal-Wallis test, followed by tDunn a posteriori method. Categoria de mortalidade Caretta Eretmochelys 50

embrionária caretta imbricata de ninhada (nº ovos) Tamanho Média DP Média DP 0 a a Ovos não desenvolvidos 15,8 19,1 7,5 7,2 Caretta caretta Eretmochelys imbricata bc b Embriões em fase 1 4,3 6,1 4,3 7,0 Espécie Embriões em fase 2 1,6b 3,0 0,6c 1,1 Embriões em fase 3 7,1c 17,1 3,1b 2,8 250 b

200

150

250 a 100 200

Filhotes natimortos (%) 50 150 0 100 Caretta caretta Eretmochelys imbricata Espécie 50 Tamanho de ninhada (nº ovos) Tamanho Figura 4. a) Sucesso de eclosão e b) proporção de fi lhotes natimortos para 0 os ninhos de C. caretta e E. imbricata nas praias de Pompilho, Patizeiro e Caretta caretta Eretmochelys imbricata Itacarezinho no litoral sul da Bahia, considerando as temporadas de 04/05, 05/06, 06/07 e 07/08. As caixas representam as médias e os desvios padrão, Espécie as suíças (whiskers) representam os limites máximos e mínimos e os círculos, os valores extremos. Figure 4. a) Hatching success and b) proportion of dead hatchlings for 80 b C. caretta and E. imbricata nests during the nesting season in Pompilho, Patizeiro and Itacarezinho beaches, southern coast of Bahia, considering the 70 04/05, 05/06, 06/07 and 07/08 nesting seasons. Boxes represent means and standard deviations, whiskers represent maximum and minimum values and

(dias) circles represent extreme values. 60

Duração da incubação 50 espécies diferiram quanto à proporção de fi lhotes natimortos, a qual Caretta caretta Eretmochelys imbricata foi menor para C. caretta (2,9 ± 4,22%) do que para E. imbricata Espécie (7,0 ± 11,7%; U = 582,5, P = 0,01; Figura 4b). Ao comparar as diferentes fases de mortalidade embrionária para Figura 3. a) Tamanho médio de ninhada e b) duração média da incubação cada espécie, verifi cou-se que para ambas as espécies houve uma para os ninhos de C. caretta e E. imbricata nas praias de Pompilho, Pa- maior proporção de ovos não desenvolvidos e uma menor proporção tizeiro e Itacarezinho, no litoral sul da Bahia, considerando as temporadas de ovos não eclodidos contendo embriões mortos em fase embrioná- de 2004/2005, 2005/2006, 2006/2007 e 2007/2008. As caixas representam as médias e os desvios padrão, as suíças (whiskers) representam os limites ria intermediária – fase 2 (Tabela 1). Comparando as duas espécies, máximos e mínimos e os círculos, os valores extremos. estas não diferiram quanto à proporção de ovos não desenvolvidos Figure 3. a) Mean clutch sizes and b) mean incubation duration for C. caretta (U = 565,0, P = 0,06), ou na proporção de embriões mortos nas de- and E. imbricata nests during the nesting season in Pompilho, Patizeiro and mais fases (fase 1: U = 741,0, P = 0,94; fase 2: U = 641,5, P = 0,28; Itacarezinho beaches, southern coast of Bahia, considering the 04/05, 05/06, fase 3: U = 726,0, P = 0,82). 06/07 and 07/08 nesting seasons. Boxes represent means and standard devia- Como foram registrados apenas três ninhos de C. mydas os dados tions, whiskers represent maximum and minimum values and circles represent não foram utilizados nas análises anteriores. Na temporada dos anos extreme values. 2004/2005 foi registrado apenas um ninho desta espécie, depositado http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02209022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 135

Reprodução de tartarugas marinhas na Bahia

Tabela 2. Comparação entre as variáveis dos ninhos de C. caretta, E. imbricata e C. mydas em diversos estudos no Brasil. Table 2. Comparison among nest variables of C. caretta, E. imbricata and C. mydas in different studies carried out in Brazil. Espécie Tamanho da ninhada Duração da Sucesso de eclosão Autor(es) (nº. de ovos) incubação (dias) (%) Caretta caretta 94,4 56,9 68,6 Presente estudo 126,7 53,2 73,1 Marcovaldi & Laurent (1996) - 50,1 a 51,3 70,7 a 78,1 TAMAR (2006)* 109,4 58,5 72,6 Almeida & Mendes (2007) Eretmochelys imbricata 118,3 58,3 78,3 Presente estudo 140,0 55,1 61,0 Marcovaldi & Laurent (1996) - 51,2 a 54,1 47,1 a 56,1 TAMAR (2006)* 133,9 - 80 Mascarenhas et al. (2003) 136,4 55,9 a 62,9 51,5 a 54,7 Marcovaldi et al. (1999)* Chelonia mydas 111,0 50,0 e 52,0 85,4 Presente estudo 127,8 - - Marcovaldi & Laurent (1996) - 61 75,4 Bellini et al. (1996) - 53 80,2 Bellini (1996) Tabela 2. São apresentadas a maior e a menor média registradas para as bases do Projeto TAMAR/ICMBio do litoral norte da Bahia.

no dia 07/01/2005, com 112 ovos, que teve uma duração de incubação ser explicadas pela quantidade de energia alocada para produção de de 52 dias e o sucesso de eclosão de 88,4%. Na temporada de 07/08, ovos durante cada temporada (Tiwari & Bjorndal 2000). foram registrados 2 ninhos, um depositado no dia 15/01/2008, com Os sucessos médios de eclosão registrados no sul da Bahia foram 125 ovos e outro, depositado no dia 26/01/2008, com 96 ovos. A inferiores aos obtidos em outros locais. As ninhadas de ovos de tarta- duração da incubação foi de 50 dias para o primeiro, sendo que para rugas marinhas tipicamente têm sucesso de eclosão superior a 80% o segundo não foi possível estimar, pois os rastros dos fi lhotes não (Miller 1997), mas estudos realizados in situ difi cilmente registram sucessos médios tão altos (Tabela 2). O sucesso de eclosão e a mor- foram visualizados. O sucesso de eclosão de foi de 76,0 e 91,7 %. talidade embrionária variam de acordo com características ambientais Discussão durante o período de incubação, que infl uenciam principalmente a temperatura e a umidade no interior do ninho (Ackerman 1997). Além A época de nidifi cação das espécies C. caretta e E. imbricata no disso, inundações pela maré e infestações por fungos e bactérias litoral sul da Bahia manteve-se similar à registrada no litoral norte também podem infl uenciar a taxa de eclosão dos ninhos (Wyneken da Bahia (Marcovaldi & Laurent 1996, Marcovaldi et al. 1999), re- et al. 1988, Phillot et al. 2001). gião com maior número de ninhos de tartarugas marinhas no Brasil, No presente estudo, tanto para os ninhos de C. caretta quanto com uma média de 26,2 ninhos por quilômetro de praia (TAMAR, para os ninhos de E. imbricata, a proporção de ovos classifi cados 2006). Estudos prévios relataram a mesma diferença encontrada para como não desenvolvidos foi maior do que as demais categorias de os picos de nidifi cação das temporadas reprodutivas de C. caretta e mortalidade embrionária. Os ovos não desenvolvidos podem se tratar E. imbricata (Marcovaldi & Laurent, 1996, Marcovaldi et al. 1999). de ovos inférteis ou com mortalidade embrionária precoce. De acordo com Wyneken et al. (1988), como os ninhos são abertos apenas após Esta diferença pode estar relacionada a uma adaptação para minimizar 50-70 dias de incubação, a mortalidade embrionária precoce pode ser a competição interespecífi ca, por meio de deslocamento temporal das mascarada pela decomposição e pode não ser distinguível da infertili- temporadas reprodutivas. dade verdadeira. Estudos em laboratório e em campo mais criteriosos, Além da diferença para o início de temporada, as tartarugas contudo, indicaram que a fertilidade dos ovos de tartarugas marinhas marinhas das espécies C. caretta e E. imbricata diferiram também é superior a 90% (Whitmore & Dutton 1985, Wyneken et al. 1988), quanto ao tamanho de suas ninhadas. A mesma diferença entre estas provavelmente, portanto, grande parte dos ovos classifi cados como espécies foi relatada anteriormente por Miller (1997), que revisou não desenvolvidos continham embriões mortos em fases iniciais de dados sobre nidifi cação de diversas populações. As diferenças para desenvolvimento. o tamanho da ninhada entre as espécies podem ser explicadas por Os resultados do presente estudo a respeito da mortalidade características genéticas das fêmeas (Tiwari & Bjorndal 2000). embrionária podem estar relacionados ao tempo de duração de cada Adicionalmente, outros estudos indicam diferenças para o fase. Considerando-se os estágios de desenvolvimento embrioná- tamanho das ninhadas entre populações (Tabela 2). Na Praia do rios propostos por Miller (1985) e utilizando os dados de maior e Forte, localizada no litoral norte da Bahia, entre 1987 e 1993 menor duração de incubação para o cálculo dos dias de cada fase de ( Marcovaldi & Laurent 1996), foram verificados tamanhos de incubação (Miller refere-se a porcentagens da duração da incubação ninhadas maiores do que os registrados no presente estudo. Estas ao invés dos dias exatos), verifi cou-se que a fase de ovos não desen- diferenças entre as populações podem ter ocorrido devido às dife- volvidos, dura aproximadamente 9 dias no oviduto e entre 7 e 9 dias renças no número amostral de ninhos e de temporadas reprodutivas após a ovoposição, totalizando entre 16 e 18 dias; a fase 1, dura entre considerados em ambas as regiões comparadas. Também poderiam 10 e 14 dias, a fase 2, entre 9 e 12 dias; e a fase 3, entre 20 e 27 dias. http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02209022009 http://www.biotaneotropica.org.br 136 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Camillo, C. S. et al.

O fato do estágio de desenvolvimento embrionário considerado como instituições privadas, como o Projeto Txaitaruga em Itacaré e o Pro- intermediário (fase 2) no presente estudo apresentar um período de jeto Ecotuba em Una, uma região mais ao sul do estado da Bahia. duração relativamente menor em relação às demais fases, explicaria, Os dados sugerem a importância de uma ação ofi cial e coordenada, portanto, a menor mortalidade embrionária verifi cada nesta fase para como o estabelecimento de parcerias sólidas com o Centro TAMAR/ ambas as espécies. Resultado semelhante foi encontrado em outros ICMBio (Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade). locais para D. coriacea (Whitmore & Dutton 1985, Bell et al. 2003) Além disso, recomenda-se que o Centro TAMAR/ICMBio, instituição e para C. mydas (Whitmore & Dutton 1985). Por outro lado, a fase governamental responsável pela conservação das tartarugas marinhas, de desenvolvimento embrionário tardio (fase 3), é aquela em que exerça a fi scalização e acompanhamento constante das atividades os embriões estão menos sujeitos à mortalidade embrionária, pois desenvolvidas pelos seus parceiros, a fi m de evitar que suas ações apresentou proporcionalmente taxas de mortalidade similares às das causem danos às populações de tartarugas marinhas, como alterações demais fases, apesar da sua maior duração em relação às demais. na determinação sexual. Diferentes populações reprodutivas também apresentam dife- renças nas durações da incubação, por exemplo, as durações médias Agradecimentos da incubação registradas neste estudo foram maiores que aquelas registradas para os ninhos da Praia do Forte, no litoral norte da Bahia Os autores agradecem a Alvimar Valadares (Capixaba) e Eric (Tabela 2). A duração da incubação está diretamente relacionada à Macedo pelo auxílio no monitoramento das praias, ao Txai Resort temperatura de incubação, a qual por sua vez infl uencia caracterís- pelo apoio logístico e fi nanceiro, à Fundação de Amparo a Pesquisa ticas dos fi lhotes, sendo a determinação sexual a mais importante do Estado da Bahia (FAPESB) pela concessão de bolsa de mestrado delas (Davenport 1997). Portanto, a maior duração da incubação (CSC) e ao Projeto TAMAR/ICMBio pelo apoio técnico. no litoral sul da Bahia em relação aos dados registrados para a os ninhos da Praia do Forte, pode levar a uma maior produção de fi lhotes Referências machos. A duração de incubação que gera 50% de machos e 50% de ACKERMAN, R.A. 1997. The nest environment and the embryonic fêmeas, denominada duração pivotal, foi estimada em 59,3 dias para development of sea turtles. In The biology of sea turtles (P.L. Lutz & C. caretta (Marcovaldi et al. 1997) e em 62,8 dias para E. imbricata J.A. Musick, eds). CRC Press, Boca Raton, p. 83-106. (Godfrey et al. 1999), em estudos realizados com as populações ALMEIDA, A.P. & MENDES, S.L. 2007. An analysis of the role of do norte da Bahia. Embora a duração média da incubação na área local fi shermen in the conservation of the loggerhead turtle (Caretta de estudo tenha sido inferior à duração pivotal, ela é maior do que caretta) in Pontal do Ipiranga, Linhares, ES, Brazil. Biol. Conserv. a duração no litoral norte da Bahia. Uma vez que, quanto maior a 134(1):106-112. temperatura e, portanto, menor a duração da incubação, maior a BAPTISTOTTE, C., SCALFONE, J.T. & MROSOVSKY, N. 1999. Male- produção de fêmeas (Yntema & Mrosovsky 1982), os resultados ora producing thermal ecology of a southern turtle nesting beach in Brazil: apresentados sugerem que o litoral sul da Bahia gera mais machos implications for conservation. Anim. Conserv. 2(1):9-13. em relação ao litoral norte deste estado. De fato já foi verifi cado que BAPTISTOTTE, C., THOMÉ, J.C.A. & BJORNDAL, K.A. 2003. nas áreas de nidifi cação de C. caretta no litoral do Espírito Santo as Reproductive biology and conservation status of the loggerhead sea turtle durações médias da incubação são mais altas do que no litoral norte (Caretta caretta) in Espírito Santo Estate, Brazil. Chelonian Conserv. da Bahia, resultando em uma maior produção de fi lhotes machos Biol. 4(3):523-529. (Baptistotte et al. 1999). O litoral norte da Bahia é a principal área BELL, B.A., SPOTILA, J.R., PALADINO, F.V. & REINA, R.D. 2003. Low de nidifi cação de C. caretta e E. imbricata no Brasil e cerca de 90% reproductive success of leatherback turtle, Dermochelys coriacea, is due dos fi lhotes nascidos nestas áreas são fêmeas (Marcovaldi et al. 1997, to high embryonic mortality. Biol. Conserv. 115(1):131-138. Godfrey et al. 1999). Portanto, áreas localizadas mais ao sul e com BELLINI, C. 1996. Reproduction and feeding of marine turtles in the Fernando durações médias da incubação maiores – e, portanto, temperaturas de Noronha Archipelago, Brazil. Mar. Turtle Newsl. 74:12-13. de incubação mais baixas –, como é o caso do litoral do Espírito BELLINI, C., MARCOVALDI, M.A., SANCHES, T.M., GROSSMAN, A. Santo, para C. caretta, e do litoral sul da Bahia, para C. caretta e & SALES, G. 1996. Atol das Rocas Biological Reserve: second largest E. imbricata, são áreas relevantes para a conservação, visto que au- Chelonia rookery in Brazil. Mar. Turtle Newsl. 72:1-2. xiliam na manutenção da saúde demográfi ca das populações dessas Centro de Proteção à Tartarugas Marinhas - TAMAR; Instituto Brasileiro do espécies que se reproduzem no Brasil. Meio Ambiente e dos Recursos Renováveis – IBAMA; Ministério do Além disso, as populações de tartarugas marinhas são vulnerá- Meio Ambiente - MMA. 2006. Relatório Técnico Anual Bahia – Junho veis a diferentes ameaças, como destruição e degradação de habitat de 2005 a Maio de 2006. Salvador: TAMAR. (Lagueux et al. 2003), desenvolvimento costeiro (Meylan & Donnelly DAVENPORT, J. 1997. Temperature and the life-history strategies of sea 1999, Kudo et al. 2003), captura incidental na pesca (Lewinson turtles. J. Therm. Biol. 22(6):479-488. et al. 2004, Marcovaldi et al. 2006) e mudanças climáticas (Glen ECKERT, K.L. & ECKERT, S.A. 1990. Embryo mortality and hatch success & Mrosovsky 2004, Weishampel et al. 2004), de modo que a proteção in situ and translocated leatherback sea turtle Dermochelys coriacea eggs. de diferentes habitats de nidifi cação é essencial para a conservação Biol. Conserv. 53(1):37-46. dessas espécies, pois aumentam a variabilidade genética e fenotípica FERREIRA-JUNIOR, P.D., CASTRO, P.T.A., ADDAD, J.E. & LORENZO, das populações, tornando-as mais aptas a enfrentar tais ameaças. M. 2003. Aspectos fi siográfi cos das áreas de nidifi cação da tartaruga Portanto, constata-se que mesmo áreas com menor concentração marinha Caretta caretta na praia da Guanabara, Anchieta, Espírito Santo. de ninhos, como é o caso do litoral sul da Bahia, devem ser alvo Publ. Avulsas Inst. Pau-Brasil, 7:1-16. de esforços para a conservação dessas espécies ameaçadas. Desta GLEN, F. & MROSOVSKY, N. 2004. Antigua revisited: the impact of forma, medidas devem ser adotadas para proteção destes locais de climate change on sand and nest temperature at a hawksbill turtle nidifi cação. O litoral sul da Bahia vem passando nos últimos anos (Eretmochelys imbricata) nesting beach. Global Change Biol. por um rápido processo de ocupação turística, especialmente após a 10(12):2036-2045. construção da rodovia que liga Ilhéus a Itacaré (BA-001). As poucas GODFREY, M.H., D’AMATO, A.F., MARCOVALDI, M.A. & MROSOVSKY, ações para proteção destas espécies estão sendo realizadas de forma N. 1999. Pivotal temperature and predicted sex ratios for hatchlings isolada por parte de algumas organizações não governamentais e hawksbill turtles from Brazil. Can. J. Zool. 77(9):1465-1473. http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02209022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 137

Reprodução de tartarugas marinhas na Bahia

Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Renováveis - IBAMA. MEYLAN, A.B. & DONNELLY, M. 1999. Status justifi cation for listing the 2003. Lista nacional das espécies da fauna brasileira ameaçadas de extinção. hawksbill turtle (Eretmochelys imbricata) as critically endangered on Disponível em: . Acesso em: 22/07/2007. the 1996 IUCN Red List of Threatened Animals. Chelonian Conserv. KUDO, H., MURAKAMI, A. & WATANABE, S. 2003. Effects of sand hardness Biol. 3(2):200-224. and human beach use on emergence success of loggerhead se turtles on MILLER, J.D. 1985. Embriology of marine turtles. In Biology of Reptilia (C. Yakushima Island, Japan. Chelonian Conserv. Biol. 4(3):695-696. Gans & F. Billet, eds). John Wiley and Sons, New York, p. 270-328. LAGUEUX, C.J., CAMPBELL, C.L. & McCOY, W.A. 2003. Nesting and MILLER, J.D. 1997. Reproduction in sea turtles. In The biology of sea conservation of the hawksbill turtle, Eretmochelys imbricata, in the Pearl turtles (P.L. Lutz & J.A. Musick, eds). CRC Press, Boca Raton, p. Cays, Nicaragua. Chelonian Conserv. Biol. 4(3):588-602. 51-81. LEWINSON, R.L., FREEMAN, S.A. & CROWDER, L.B. 2004. Quantifying PHILLOTT, A.D., PARMENTER, C.J. & LIMPUS, C.J. 2001. Mycofl ora the effects of fi sheries on threatened species: the impact of pelagic longlines identified from failed green (Chelonia mydas) and loggerhead on loggerhead and leatherback sea turtles. Ecol. Lett. 7(3):221-231. (Caretta caretta) sea turtle eggs at Heron Island, Australia. Chelonian Conserv. Biol. 4(1):170-172. MARCOVALDI, M.A. & LAURENT, A. 1996. A six season study of marine turtle nesting at Praia do Forte, Bahia, Brazil, with implications for TIWARI, M. & BJORNDAL, K.A. 2000. Variation in morphology and conservation and management. Chelonian Conserv. Biol. 2(1):55-59. reproduction in loggerheads, Caretta caretta, nesting in the United States, Brazil and Greece. Herpetologica, 56(3):343-356. MARCOVALDI, M.A. & MARCOVALDI, G.G. 1999. Marine turtles of Brazil: the history and structure of Projeto TAMAR-IBAMA. Biol. THOMÉ, J.C.A., BAPTISTOTTE, C., MOREIRA, L.M.P., SCALFONI, J.T., Conserv. 91(1):35-41. ALMEIDA, A.P., RIETH, D.B. & BARATA, P.C.R. 2007. Nesting biology and conservation of the leatherback sea turtle (Dermochelys coriacea) in MARCOVALDI, M.A., GODFREY, M.H. & MROSOVSKY, N. 1997. the State of Espirito Santo, Brazil, 1988-1989 to 2003-2004. Chelonian Estimating sex ratios of loggerheads turtles in Brazil from pivotal Conserv. Biol. 6(1):15-27. incubation durations. Can. J. Zool. 75(5):755-770. WEISHAMPEL, J.F., BAGLEY, D.A. & EHRHART, L.M. 2004. Earlier MARCOVALDI, M.A., VIEITAS, C.F. & GODFREY, M.H. 1999. Nesting nesting by loggerhead sea turtles following sea surface warming. Glob. and conservation management of hawksbill turtles (Eretmochelys chang. biol. 10(8):1424-1427. imbricata) in Northern Bahia, Brazil. Chelonian Conserv. Biol. 3(2):301-307. WHITMORE, C.P. & DUTTON, P.H. 1985. Infertility, embryonic mortality and nest-site selection in leatherback and green sea turtles in Suriname. MARCOVALDI, M.A., SALES, G.S., THOMÉ, J.C.A., DIAS Da SILVA, Biol. Conserv. 34(3):251-272. A.C.C., GALLO, B.M.G., LIMA, E.H.S.M., LIMA, E.P. & BELLINI, WYNEKEN, J., BURKE, T.J., SALMON, M. & PEDERSEN, D.K. 1988. Egg C. 2006. Sea turtle and fi shery interactions in Brazil: identifying and failure in natural and relocated sea turtle nests. J. Herpetol. 22(1):88-96. mitigating potential confl icts. Mar. Turtle Newsl. 112:4-8. YNTEMA, C.L. & MROSOVSKY, N. 1982. Critical periods and pivotal MARCOVALDI, M.A., LOPEZ, G.G., SOARES, L.S., SANTOS, A.J.B., temperatures for sexual differentiation in loggerhead sea turtles. Can. J. BELLINI, C. & BARATA, P.C.R. 2007. Fifteen years of hawksbill sea Zool. 60(5):1012-1016. turtle (Eretmochelys imbricata) nesting in Northern Brazil. Chelonian Conserv. Biol. 6(2):223-228. MASCARENHAS, R., ZEPPELINI FILHO, D. & MOREIRA, V.S. 2003. Recebido em 24/10/08 Observations on sea turtles in the state of Paraíba, Brazil. Mar. Turtle Versão Reformulada recebida em 29/04/09 Newsl. 101:16-18. Publicado em 15/05/09

http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02209022009 http://www.biotaneotropica.org.br

Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Os Répteis do Município de São Paulo: diversidade e ecologia da fauna pretérita e atual

Otavio Augusto Vuolo Marques1, Donizete Neves Pereira1,3, Fausto Erritto Barbo1,4,

Valdir José Germano2 & Ricardo Jannini Sawaya1

1Laboratório Especial de Ecologia e Evolução, Instituto Butantan, Av. Dr. Vital Brasil, 1500, CEP 05503-900, São Paulo, SP, Brasil 2Laboratório de Herpetologia, Instituto Butantan, Av. Dr. Vital Brasil, 1500, CEP 05503-900, São Paulo, SP, Brasil 3Programa de Pós Graduação Interunidades em Biotecnologia, Instituto de Ciências Biomédicas, Universidade de São Paulo – USP. Av. Prof. Lineu Prestes, 1730. Ed. ICB-IV, Ala Norte, sala 3, Cidade Universitária, CEP 05508-900, São Paulo, SP, Brasil 4Programa de Pós Graduação em Biologia Animal, Instituto de Biociências, Letras e Ciências Exatas, Universidade Estadual Paulista – UNESP, Rua Cristóvão Colombo, 2265, CEP 15054-000, CEP 15054-000, São José do Rio Preto, SP, Brasil 5Autor para correspondência: Otavio Augusto Vuolo Marques, e-mail: [email protected]

MARQUES, O.A.V., PEREIRA, D.N., BARBO F.E., GERMANO, V.J. & SAWAYA, R.J. Reptiles in São Paulo municipality: diversity and ecology of the past and present fauna. Biota Neotrop., 9(2): http://www. biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?article+bn02309022009.

Abstract: The reptile fauna in the municipality of São Paulo is well sampled due to intensive collection in the last 100 years. In the present work we provide a checklist of reptile species in São Paulo municipality based on preserved specimens in scientifi c collections. The reptile fauna was also characterized by three ecological parameters: habitat use, substrate use, and diet. We recorded a total of 97 reptile species (two turtles, one crocodilian, 19 lizards, seven amphisbaenians, and 68 snakes). Approximately 70% of the lizards and 40% of the snakes are typical of forest habitats of the Serra do Mar mountain range. Other squamates are typical of open formations that occur mainly on inland Cerrado habitats. All turtles and the crocodilian are associated to riparian habitats. Approximately 63% of the lizards are predominantly terrestrial, and the remaining species are arboreal. Most species of snakes are terrestrial (38%) or subterranean/criptozoic (25%) whereas a smaller proportion are arboreal (18%) or aquatic (9%). Lizards feed upon arthropods. Almost 50% of the snake species are specialized or feed mainly upon anuran amphibians. Other important items consumed by snakes are mammals (24%), lizards (18%), subterranean vertebrates (10%), and invertebrates (earthworms, mollusks and arthropods; 15%). A total of 51 reptile species have not been recorded for the last six years. Probably many of these species are extinct in the region due the intense local urbanization and habitat loss. The survey of species collected in São Paulo municipality and received in the Instituto Butantan in recent years allowed the identifi cation of 10 lizards at least 42 snake species already occurring in the region. The high species richness of the original fauna seems related to the geographic location of the municipality, in a contact zone between forested areas of the Atlantic Forest (ombrophilous forest) and open formations (savannas, high-altitude grassland). Thus, the original habitat composition probably allowed sympatry among different species pools typical of both open and forested formations. The extant snake fauna recorded in the last three years indicates a higher loss of the species in open formations when compared to the forested areas. Keywords: reptiles, diversity, municipality of São Paulo, richness, ecological tendency.

MARQUES, O.A.V., PEREIRA, D.N., BARBO F.E., GERMANO, V.J. & SAWAYA, R.J. Os Répteis do Município de São Paulo: diversidade e ecologia da fauna pretérita e atual. Biota Neotrop., 9(2): http://www. biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02309022009.

Resumo: O Município de São Paulo é uma área bem amostrada em relação à fauna de répteis devido à coleta intensiva feita pela população local nos últimos 100 anos. Neste trabalho consultamos registros e examinamos exemplares de coleções científi cas para elaborar uma lista das espécies da região. A fauna de répteis também foi caracterizada em relação a três parâmetros ecológicos: uso do ambiente, uso de substrato e hábitos alimentares. Registramos um total de 97 espécies de répteis (dois quelônios, um crocodiliano, 19 lagartos, sete anfi sbenídeos e 68 serpentes). Aproximadamente 70% da fauna de lagartos e 40% das serpentes é composta por espécies típicas de ambientes fl orestais e ocorrem na Serra do Mar. Outros squamata são característicos de formações abertas e são encontrados, sobretudo nas formações abertas de Cerrado do interior paulista. Todas tartarugas e o crodiliano

http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02309022009 http://www.biotaneotropica.org.br 140 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Marques, O.A.V. et al.

estão associados a corpos da água. Aproximadamente 63% dos lagartos são predominantemente terrícolas e os demais são arborícolas. A maior parte das espécies de serpentes é terrícola (38%) ou subterrânea/criptozóica (25%), menor parte é arborícola (18%) ou aquática (9%). Artrópodes são o item predominante na dieta de lagartos. Quase 50% das espécies de serpentes alimentam-se exclusivamente ou predominantemente de anfíbios anuros. Outros itens alimentares importantes são mamíferos (24%), lagartos (18%), vertebrados subterrâneos (10%) e invertebrados (minhocas, moluscos e artrópodes; 15%). Um total de 51 espécies não tem sido registrado ao longo dos últimos seis anos no município. Provavelmente muitas dessas espécies já estão extintas na região em função da intensa urbanização e perda de hábitats. O levantamento de espécies coletadas no Município de São Paulo e recebidas pelo Instituto Butantan em anos recentes permitiu identifi car pelo menos 42 espécies de serpentes e 10 lagartos que ainda ocorrem na região. A elevada riqueza desta fauna pretérita parece ser decorrente da localização geográfi ca do município, que, no passado, apresentava um mosaico de áreas fl orestais de Mata Atlântica e formações naturais abertas (cerrados, campos de altitude). Desse modo, a região deveria permitir originalmente a ocorrência concomitante de muitas espécies de áreas fl orestais e abertas. A fauna de serpentes atual registrada ao longo dos últimos três anos indica que houve uma perda maior da biodiversidade de espécies de formações abertas em relação àquelas de formações fl orestais. Palavras-chave: répteis, Município de São Paulo, riqueza, tendências ecológicas.

Introdução Métodos A América do Sul apresenta grande diversidade de ambientes e Uma quantidade signifi cativa dos espécimes de répteis coletados abriga uma das herpetofaunas mais ricas do mundo, porém estudos desde o início do século passado no Município de São Paulo foi sobre a diversidade de répteis de uma dada localidade ainda são es- tombada nas coleções do Museu de Zoologia da Universidade de São cassos, considerando o tamanho desse continente. Alguns trabalhos Paulo (MZUSP) e do Instituto Butantan (IBSP). Para elaborar a lista listam os répteis de determinada localidade, dando ênfase à caracte- das espécies dessa região consultamos inicialmente os registros de rização taxonômica das espécies (e.g., Dixon & Soini 1977, Cunha & ambas as coleções. Após esse procedimento, todos os exemplares com Nascimento 1978). Estudos com esse enfoque, desde que envolvam identifi cação duvidosa ou questionável foram examinados para sua grande esforço de coleta, permitem caracterizar a riqueza de espécies determinação correta. Incluímos espécies observadas por nós dentro de uma região. Vários trabalhos abordando a história natural e eco- do limite do Município de São Paulo. Excluímos registros de coleção logia de répteis de uma dada localidade foram feitos no Brasil (e.g., e/ou da literatura com registro único para o Município de São Paulo e Vanzolini 1948, Vitt & Vangilder 1983, Strüssmann & Sazima 1993, com distribuição conhecida distante dessa localidade (>400 km). Um Sazima & Haddad 1992, Zimmerman & Rodrigues 1990, Martins exemplo foi o cágado Mesoclemmys hogei, com registro na literatura 1991, 1994, França et al. 2006), incluindo a porção sudeste (Sazima para localidade de Rio Pequeno, no Município de São Paulo (SMF & Haddad 1992, Sazima & Manzani 1995, Marques & Sazima 2004, 62530). A suposta localidade desse espécime (holótipo) está situada à cerca de 400 km da ocorrência dos limites dos outros exemplares Sawaya et al. 2008). Porém, muitos estudos conduzidos nesta região conhecidos da espécie. Além disso, este exemplar foi obtido no devem representar subamostragens das espécies que lá ocorrem (q.v. serpentário do Instituto Butantan, onde os registros de procedência comentários em Vanzolini 1948 e Sazima & Haddad 1992) e, portanto, podiam ser facilmente confundidos (q.v. também outros argumentos não permitem uma boa avaliação da diversidade de espécies. Nessa em Rhodin et al. 1982). região, o Município de São Paulo certamente é uma das localidades Cada espécie foi caracterizada em relação ao bioma de ocorrência mais bem amostradas. Registros de répteis na região remontam do e aos seus principais atributos ecológicos, incluindo a utilização de am- século XVI (ver Papavero & Teixeira 2007), porém a coleta intensiva biente (área fl orestal e/ou aberta) e dos recursos associados incluindo o de material testemunho pela população local iniciou-se há cerca de uso de substrato e a dieta. Para determinar os parâmetros ecológicos de 100 anos. Além disso, a fauna de serpentes continua sendo bem muito cada espécie, foram utilizadas informações prévias obtidas pelos auto- amostrada atualmente em função da presença do Instituto Butantan res deste trabalho, de outros pesquisadores e da literatura (e.g., Marques na cidade de São Paulo. et al. 2004, Marques 1998, Rodrigues 1990, Ribas & Monteiro-Filho Nosso objetivo é listar as espécies de répteis registradas no Mu- 2002, Sazima & Haddad 1992, Sazima & Abe 1991, Sawaya et al. nicípio de São Paulo ao longo dos últimos 100 anos e caracterizar 2008, Souza 2004, Vanzolini 1948). Ao longo de três anos (agosto de as tendências ecológicas desta fauna. Além disso, apresentamos a 2003 e julho de 2006) todos exemplares coletados dentro do limite abundância relativa das serpentes registradas no município entre 2003 do Município de São Paulo e recebidos pelo IBSP foram tombados e 2006. Esses dados são fundamentais para detectar quais espécies de na coleção herpetológica denominada MSP, vinculada no momento répteis ainda ocorrem em uma região perturbada como o Município de ao laboratório de Herpetologia do IBSP. Comparamos as tendências São Paulo e quais são as prováveis necessidades ecológicas de cada ecológicas (uso de ambiente, substrato e dieta) da fauna de répteis atual espécie (q.v. resultados prévios em Puorto et al. 1991). Este trabalho (2003-2006) e pretérita (últimos 100 anos). A comparação (usando teste faz parte de uma série de estudos que estão sendo desenvolvidos qui-quadrado) foi feita considerando apenas as serpentes, uma vez que sobre a fauna de répteis da área urbana do Município de São Paulo, é o único grupo que pode ser considerado bem amostrado nos últimos com ênfase em serpentes. Esses estudos pretendem disponibilizar anos em função do Instituto Butantan, que recebe grande quantidade dados sobre distribuição e história natural das espécies no município desses animais da população de todo o município. (cf. Barbo 2008a,b, Barbo & Sawaya 2008). Tais informações são 1. Área de estudo essenciais para avaliar as condições locais que permitem a ocorrên- cia desses répteis na região (e.g., grau de preservação de vegetação, O Município de São Paulo (Figura 1) apresenta área total de tamanho de fragmentos, recursos disponíveis). 62.356 ha, dos quais 35.950 ha (57,7%) correspondem a áreas urba- http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02309022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 141

Répteis do Município de São Paulo nizadas e alteradas onde vive cerca de 65% da população, estimada (Petrone 1995). Um dos primeiros trabalhos sobre a vegetação do em 10 milhões de habitantes (Prefeitura do Município de São Paulo Município de São Paulo (Usteri 1911) já relata a ausência de Mata 2002). Entre estas áreas urbanizadas e alteradas, apenas 16,4% Atlântica primária na região. Porém, não existem dados precisos (10.226 ha) são ocupados por áreas verdes, sendo 10,2% (6.360 ha) sobre a vegetação original do Município de São Paulo. Acredita-se na zona urbana e 6,1% (3.803 ha) na zona rural (Silva 1993). que a região apresentava uma paisagem original predominantemente 2. Vegetação fl orestal, com áreas de várzea e campos de altitude (Usteri 1911) (Figura 2), eventualmente com a presença de araucária (Araucaria Mesmo antes do descobrimento, a região do Planalto Paulistano angustifolia) e ocorrência de Cerrado em campos confi nados a áreas já era um núcleo de povoamento importante ocupado por índios com condições de solo particulares (Ab’Saber 1963, 1970). O Parque tupiniquins, que provavelmente já modifi cavam a vegetação original Estadual do Juquery, em Franco da Rocha, dominado por Cerrado,

47° W 46° 45' W 46° 30' W 46° 15' W 46° W

23° 30' S

23° 45' S

N

O L

S 24° S

10 0 10 20 km

Figura 1. Localização e limites do Município de São Paulo. Figure 1. Localization and range of the municipality of São Paulo.

Figura 2. Duas fi sionomias ainda presentes e dominantes na paisagem pretérita do Município de São Paulo: Floresta semi-decidual, esquerda (Parque da Estadual Fontes do Ipiranga, zona sul); campo de altitude, direita (Núcleo do Curucutu do Parque Estadual da Serra do Mar, zona sul). Figure 2. Two current physiognomies which were dominant in the past landscape of the municipality of São Paulo: semi deciduous forest, left (Parque da Estadual Fontes do Ipiranga, south zone); high-altitude grassland right (Núcleo do Curucutu do Parque Estadual da Serra do Mar, south zone). http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02309022009 http://www.biotaneotropica.org.br 142 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Marques, O.A.V. et al. está muito próximo do limite noroeste do Município de São Paulo, Municipal do Anhangüera, incluem signifi cativos remanescentes de indicando que originalmente havia manchas naturais deste tipo de fl oresta ombrófi la e campos de altitude (Prefeitura do Município de ambiente na região. São Paulo 2002). O extremo leste do município, abriga as APAs do Atualmente a vegetação é constituída basicamente por fragmentos Carmo e Iguatemi, com remanescentes de fl oresta ombrófi la. O Parque de vegetação secundária, que ainda resistem ao processo de expansão Estadual das Fontes do Ipiranga (“Parque do Estado”) se destaca por urbana (Mantovani 2000) (Figura 2). Atualmente existem cerca de estar totalmente envolvido por área urbana, apresentando-se como 700 fragmentos no Município de São Paulo. A maioria (65%) possui uma ilha de vegetação com formações signifi cativas, características áreas inferiores a 10 ha e poucos (3%) possuem extensão superior a de fl oresta ombrófi la densa, fl oresta estacional e cerrado (Prefeitura 200 ha. Ao longo do município existem sete unidades de conservação do Município de São Paulo 2002). que correspondem a 7.733 ha de áreas protegidas. Os maiores maciços fl orestais nativos estão confi nados nos limites do município. Ao sul, Resultados principalmente na Área de Proteção Ambiental (APA) de Capivari – Monos (na península do Bororé) e na margem direita da Represa Foram registradas ao longo dos últimos 100 anos no Município Guarapiranga, se destacam as formações de fl oresta ombrófi la densa de São Paulo 97 espécies de répteis, sendo duas de quelônios, uma de e mata nebular, além dos campos naturais e formações de várzea. Ao crocodiliano, 19 de lagartos, sete de anfi sbenídeos e 68 de serpentes norte, nos Parques Estaduais do Jaraguá e da Cantareira e no Parque (Tabela 1).

Tabela 1. Répteis registrados no Município de São Paulo, principal bioma em que ocorrem (CE = Cerrado e MA = Mata Atlântica) e atributos ecológicos: uso do ambiente (A = área aberta e F = área fl orestada); uso do substrato (SU = subterrâneo, TE = terrícola, AR = arborícola; AQ = aquático); e dieta (ve = vegetais, mo = molusco, ol = oligoquetos, ar = artrópodes, pe = peixes, an = anfíbios anuros, ca = cecilídeos ou anfi sbenídeos, se = serpentes, la = lagartos, av = aves, ma = mamíferos, vr = vertebrados. Asteriscos indicam espécies registradas entre 2003-2006 (dados da recepção do Instituto Butantan e observação pessoal do autores). Table 1. Reptiles recorded in São Paulo municipality, the main biome of occurrence (CE = Cerrado e MA = Atlantic Forest) and ecological atributes:habitat use (A = open area e F = forested area); substrate use (SU = subterranean, TE = terrestrial, AR = arboreal; AQ = aquatic); and diet (ve = vegetables, mo = mollusks, ol = earthworms, ar = arthropods, pe = fi shes, an = anuran amphibians, ca = caecilids or amphisbenids, se = snakes, la = lizards, av = birds, ma = mammals, vr = vertebrates. Parentheses indicate species recorded between 2003-2006 (data from reception of Instituto Butantan and personal ob- servations of authors). Bioma Hábitat Substrato Dieta Quelonia CHELIDAE Acanthochelys spixii CE, MA A AQ ar Hydromedusa tectifera MA F AQ ar, vr Crocodila ALLIGATORIDAE *Caiman latirostris1 MA F AQ vr Lacertilia GEKONIDAE *Hemidactylus mabouia2 CE, MA A, F AR ar POLYCHRIDAE Anisolepis grilii MA(pl) FARar Enyalius iheringii MA F AR ar Enyalius perditus MA F AR ar Polychrus acutirostris CE A AR ar Urostrophus vautieri MA(pl) FARar GYMNOPHTALMIDAE Colobodactylus taunayi MA F TE ar Ecpleopus gaudichaudii MA F TE ar Heterodactylus imbricatus MA F TE ar Pantodactylus quadrilineatus MA F TE ar Pantodactylus schreibersii MA F TE ar Placosoma glabelum MA F AR ar TEIIDAE *Ameiva ameiva CE A TE ar * Tupinambis merianae MA F TE ar, vr, ve TROPIDURIDAE *Tropidurus itambere CE A TE ar

http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02309022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 143

Répteis do Município de São Paulo

Tabela 1. Continuação... Bioma Hábitat Substrato Dieta ANGUIDAE Ophiodes fragilis MA F TE ar Ophiodes striatus CE A TE ar SCINCIDAE Mabuya dorsivittata CE A TE, ar ar Mabuya frenata CE F TE, ar ar Amphisbaenia AMPHISBAENIDAE *Amphisbaena alba CE A SU ar *Amphisbaena dubia CE A SU ar Amphisbaena hogei MA F SU ar *Amphisbaena mertensi CE A SU ar *Amphisbaena trachura CE A SU ar Cercolophia roberti MA(pl) ASUar *Leposternon microcephalum MA F SU ol, ar Serpentes ANOMALEPIDIDAE *Liotyphlops beui MA(pl) FSUar TROPIDOPHIIDAE *Tropidophis paucisquamis MA(pl) FARan COLUBRIDAE *Apostolepis assimilis CE A SU ca Apostolepis dimidiata CE A SU ca *Atractus pantostictus CE, MA(pl) FSUol *Atractus reticulatus CE, MA(pl) FSUol *Atractus zebrinus MA F SU ol Boiruna maculata CE A TE se, la, ma *Chironius bicarinatus MA F AR an *Chironius exoletus MA F AR an Chironius fl avolineatus CE A, F AR an Chironius quadricarinatus CE A, F AR an Clelia plumbea MA F TE se, la, ma *Clelia quimi CE, MA A, F TE ma, la, se Echinanthera amoena MA F TE an *Echinanthera cephalostriata MA F TE an Echinanthera cyanopleura MA F TE an *Echinanthera undulata MA F TE an Elapomorphus quinquelineatus MA F SU ca *Erythrolamprus aesculapii CE, MA F, A TE se Gomesophis brasiliensis MA F AQ ol *Helicops carinicaudus MA F AQ pe *Helicops modestus CE A AQ pe Liophis atraventer MA F TE an Liophis almadensis CE A AQ, TE an Liophis fl avifrenatus CE A TE an *Liophis miliaris MA F AQ, TE an, pe *Liophis jaegeri CE, MA A, F TE an *Liophis poecilogyrus CE A, F TE an Liophis reginae CE A TE an *Liophis typhlus MA F TE an Mastigodryas bifossatus CE A TE an, ma http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02309022009 http://www.biotaneotropica.org.br 144 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Marques, O.A.V. et al.

Tabela 1. Continuação... Bioma Hábitat Substrato Dieta *Oxyrhopus clathratus MA(pl) F TE ma, la *Oxyrhopus guibei CE A, F TE ma, la Phalotris mertensi CE A SU ca Philodryas aestivus CE A AR, TE an, ma *Philodryas olfersii CE, MA F AR, TE an, ma Philodryas mattogrossensis CE F AR, TE an, ma *Philodryas patagoniensis CE, MA A AR, TE an, ma Phimophis guerini CE A TE la Pseudoboa serrana MA(pl) F TE la, ma *Sibynomorphus mikanii CE, MA(pl) A, F TE mo *Sibynomorphus neuwiedii MA F TE, AR mo Simophis rhinostoma CE A TE an *Siphlophis longicaudatus MA(pl) FARla Siphlophis pulcher MA F AR la Sordellina punctata MA F AQ ol *Spilotes pullatus MA F AR, TE ma, av *Taeniophallus affi nis MA F CR an Taeniophallus bilineatus MA F CR an Taeniophallus occipitalis CE A CR an Taeniophallus persimilis MA F CR an *Tantilla melanocephala CE A CR ar Thamnodynastes cf. nattereri MA F TE, AR an Thamnodynastes hypoconia CE, MA A, F TE, AR an, la *Thamnodynastes strigatus CE, MA A, F TE, AR an, ma *Tomodon dorsatus MA F TE mo Tropidodryas serra MA F TE, AR ma, la *Tropidodryas striaticeps MA(pl) F TE, AR ma, la Uromacerina ricadinii MA F AR an Waglerophis merremii CE A TE an *Xenodon neuwiedii MA F TE an ELAPIDAE Micrurus decoratus MA(pl) FSUca *Micrurus corallinus MA F SU ca Micrurus frontalis CE A, F SU ca *Micrurus lemniscatus MA A, F SU ca VIPERIDAE *Bothrops jararaca MA F TE ma, an *Crotalus durissus CE A TE ma (pl) Encontrada exclusiva ou predominantemente na Mata Atlântica de planalto, geralmente em altitudes > 600 m, 1-sem espécimes testemunho em coleção, mas existem relatos de exemplares nos rios Tietê e Pinheiros dentro dos limites do município, 2-espécie exótica, 3-inclui vertebrados.

Aproximadamente 60% das espécies registradas ocorrem usual- A maior parte das serpentes possui hábitos exclusivamente terrícolas mente na Mata Atlântica da Serra do Mar e as demais são registra- (38%), as demais usam substratos subterrâneos ou sob a serapilheira das em áreas abertas do domínio de Cerrado no interior do estado. (25%), sobre a vegetação (18%) ou vivem associadas a corpos d’água Algumas espécies também podem ser encontradas nas duas regiões (9%). Praticamente metade das serpentes alimenta-se exclusivamen- indistintamente. A maioria dos répteis registrados vive em áreas fl o- te ou predominantemente de anfíbios anuros e cerca de um quarto restadas, e mesmo entre as espécies mais típicas de Cerrado, algumas (24%) utilizam mamíferos. Outros itens alimentares incluem lagartos vivem associadas às áreas fl orestadas, como matas de galeria (e.g., Atractus pantostictus) (cf. Sawaya et al. 2008). (18%), vertebrados subterrâneos (10%), e invertebrados (minhocas, Todas as tartarugas e o jacaré são típicos de ambientes aquáticos moluscos e artrópodes; 15%). e possuem dieta baseada em peixes e invertebrados aquáticos. Entre Entre agosto de 2003 e julho de 2006 foram recebidas pelo Insti- os lagartos há espécies arborícolas (32%) e terrícolas (68%) e quase tuto Butantan 1370 serpentes de 37 espécies (Figura 3). As espécies todos dependem de artrópodes para sua alimentação (ver Tabela 1). mais freqüentes foram Oxyrhopus guibei (25% do número total de http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02309022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 145

Répteis do Município de São Paulo

450

400

350

300

250

200

150

100

50

0 Mle Tstr Taff Polf Bjar Lmil Aret Ljae Ltyp Thst Cbic Spul Slon Cqui Emo Ocla Ppat Tper Tdor Hmo Ogui Cdur Tmel Smik Aass Lbeu Lpoe Mcor Tpau Azeb Even Ecep Cexo Xneu Apan Sneu Eund Figura 3. Abundância relativa das serpentes do Município de São Paulo trazidas ao Instituto Butantan entre agosto de 2003 e julho de 2006 (N = 1372). Legenda: Aass = Apostolepis assimilis ; Apan = Atractus pantostictus; Aret = Atractus reticulatus; Azeb = Atractus zebrinus; Bjar = Bothrops jararaca; Cbic = Chironius bicarinatus; Cexo = Chironius exoletus; Cqui = Clelia quimi; Cdur = Crotalus durissus; Emon = Erythrolamprus aesculapii monozona; Even = Eryth- rolamprus a. venustissimus; Ecep = Echinanthera cephalostriata; Eund = Echinanthera undulata; Hcar = Helicops carinicaudus; Hmod = Helicops modestus; Lbeu = Liotyphlops beui; Ljae = Liophis jaegeri; Lmil = Liophis miliaris; Lpoe = Liophis poecilogyrus; Ltyp = Liophis typhlus; Mcor = Micrurus corallinus; Mlem = Micrurus lemniscatus; Ocla = Oxyrhopus clathratus; Ogui = Oxyrhopus guibei; Polf = Philodryas olfersii; Ppat = Philodryas patagoniensis; Slon = Siphlophis longicaudatus ; Smik = Sibynomorphus mikanii; Sneu = Sibynomorphus neuwiedi; Spul = Spilotes pullatus; Taff = Taeniophallus affi nis; Tper = Taeniophallus persimilis; Tmel = Tantilla melanocephala; Thst = Thamnodynastes strigatus; Tdor = Tomodon dorsatus; Tpau = Tropidophis paucisquamis; Tstr = Tropidodryas striaticeps; Xneu = Xenodon neuwiedii. Figure 3. Relative abundance of the snakes of São Paulo municipality brought by lay people to the Instituto Butantan between August of 2003 and July of 2006 (N = 1372). Legend: Aass = Apostolepis assimilis; Apan = Atractus pantostictus; Aret = Atractus reticulatus; Azeb = Atractus zebrinus; Bjar = Bothrops jararaca; Cbic = Chironius bicarinatus; Cexo = Chironius exoletus; Cqui = Clelia quimi; Cdur = Crotalus durissus; Emon = Erythrolamprus aesculapii mono- zona; Even = Erythrolamprusa. venustissimus; Ecep = Echinanthera cephalostriata; Eund = Echinanthera undulata; Hcar = Helicops carinicaudus; Hmod = Helicops modestus; Lbeu = Liotyphlops beui; Ljae = Liophis jaegeri; Lmil = Liophis miliaris; Lpoe = Liophis poecilogyrus; Ltyp = Liophis typhlus; Mcor = Micrurus corallinus; Mlem = Micrurus lemniscatus; Ocla = Oxyrhopus clathratus; Ogui = Oxyrhopus guibei; Polf = Philodryas olfersii; Ppat = Philodryas patagoniensis; Slon = Siphlophis longicaudatus; Smik = Sibynomorphus mikanii; Sneu = Sibynomorphus neuwiedi; Spul = Spilotes pullatus; Taff = Taeniophal- lus affi nis; Tper = Taeniophallus persimilis; Tmel = Tantilla melanocephala; Thst = Thamnodynastes strigatus; Tdor = Tomodon dorsatus; Tpau = Tropidophis paucisquamis; Tstr = Tropidodryas striaticeps; Xneu = Xenodon neuwiedii. indivíduos), Sibynomorphus mikanii (24%) e Bothrops jararaca Museu de Zoologia na região desde o início do século XX certamente (13%). Outras espécies relativamente comuns foram Philodryas garantiram essa boa amostragem ao longo dos últimos 100 anos. Po- patagoniensis (6%), Tomodon dorsatus (5%) e Liotyphlops beui rém, outras áreas dentro do domínio da Mata Atlântica também foram (4%) (Figura 2). As tendências ecológicas da fauna atual (registrada bem amostradas e apresentam riqueza menor de espécies. Não estão entre 2003 e 2006) em relação proporção de espécies que utilizam disponíveis estimativas precisas da riqueza da fauna de répteis em determinado recurso (alimento e substrato), são semelhantes às da regiões de Mata Atlântica no Planalto Paulistano, devido a defi ciências fauna de serpentes registrada últimos 100 anos. Entretanto, a fauna de amostragem (e.g., Serra do Japi, cf. Haddad & Sazima 1992) ou pretérita apresentava número de espécies de áreas abertas signifi ca- ausência de compilação de dados, pois há regiões bem amostradas tivamente maior do que a atual (χ2 = 7,35, p < 0,01; ver Figura 4); com material disponível nas coleções MZUSP e IBSP. Entretanto, os mas tal diferença não foi signifi cativa quando consideradas espécies dados sobre regiões de Mata Atlântica na baixada litorânea indicam que usam áreas fl orestais ou ambas as áreas (abertas/fl orestais) riqueza bem menor. A Estação Ecológica Juréia-Itatins, litoral sul (χ2 = 3,16, p = 0,08 para áreas fl orestais e χ2 = 0,80, p = 0,37, para de São Paulo, com área de 80.000 ha, possui 36 espécies de répteis ambas áreas; Figura 4). registrados. Quando acrescentados dados de municípios nos arredores incluindo áreas de maior altitude, esse número atinge cerca de 50 Discussão espécies (cf. Marques & Sazima 2004). Portanto, parece existir pra- ticamente o dobro de espécies de répteis no Município de São Paulo O Município de São Paulo (MSP) está inserido no domínio da (ca 60.000 ha) em relação à região de Juréia-Itatins (80.000 ha). A Mata Atlântica e a riqueza de répteis parece ser bastante elevada alta riqueza de répteis do Município de São Paulo também é evidente quando comparada a outras regiões dentro desse domínio. Em parte quando consideradas somente as serpentes. A Serra do Mar, que se essa elevada riqueza de espécies do MSP deve-se ao fato dessa área estende em uma faixa desde Santa Catarina até o Rio de Janeiro, ter sido muita bem amostrada. A presença do Instituto Butantan e do possui 80 espécies de serpentes (Marques et al. 2004), ao passo que http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02309022009 http://www.biotaneotropica.org.br 146 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Marques, O.A.V. et al.

40 Fisionomia período de 2003-2006 é grande (n = 1370) e deve refl etir a riqueza atual de serpentes (q.v. Barbo 2008a para estimativas de riqueza em 35 pretérita atual diferentes regiões do município), indicando que poucas espécies serão 30 acrescentadas nesta lista e que praticamente metade das espécies que 25 ocorriam originalmente na região foram extintas. 20 Além das extinções, outras espécies (e.g., Crotalus durissus) po- dem ter invadido e colonizado algumas áreas em função das alterações 15 ocorridas nas fi sionomias nativas (cf. Marques et al. 1998, 2004). 10 Mais de metade das serpentes encontradas atualmente no município 5 pertencem a 3 espécies. As duas mais comuns (Oxyrhopus guibei e 0 Sibynomorphus mikanii) são freqüentemente encontradas dentro da AA, FFregião urbana. A terceira (Bothrops jararaca) se restringe às áreas Figura 4. Número de espécies de serpentes que ocorrem em áreas abertas mais preservadas de mata nas zonas sul e norte do município e aos (A) e fl orestadas (F) ou em ambas (A, F). A fauna pretérita corresponde a parques do Estado e do Carmo. O modo de coleta das serpentes, lista elaborada por consulta à coleções e a atual aos animais coletados entre baseado em coleta pela população local, deve subamostrar espécies agosto de 2003 e julho de 2006. de hábitos subterrâneos (e.g, Liotyphlops beui, Apostolepis assimilis, Figure 4. Number of snake species recorded in open areas (A) and forests Atractus reticulatus). Entre as serpentes subterrâneas, Liotyphlops areas (F) or in both (A, F), in the municipality of São Paulo. The past fauna beui foi a mais coletada, embora apresente pequeno porte, tenha was obtained through the records in Herpetological Collections, and data on hábito estritamente noturno e seja a mais subterrânea entre todas extant fauna is based in snakes brought by lay people to the Instituto Butantan as espécies amostradas (cf. Parpinelli, 2008, Parpinelli & Marques between August of 2003 and July of 2006. 2008). Portanto, é possível que a cobra-cega L. beui seja, inclusive, a espécie mais abundante do Município de São Paulo. Estudos in- cluindo a coleta com armadilhas de interceptação e queda (“pitfall no MSP foram registradas aproximadamente 70 espécies (presente traps”) poderiam auxiliar na compreensão dessa questão, uma vez trabalho). Portanto, a riqueza de espécies registradas para o Município que esse método permite amostrar de forma efi ciente serpentes de de São Paulo é de fato bastante elevada, sendo comparável inclusive hábitos subterrâneos (Martins & Oliveira 1999, Sawaya 2004). Entre com àquelas de regiões estudadas do Cerrado (e.g., Parque Nacional as serpentes mais freqüentes no Município de São Paulo, há espécies das Emas, GO, 86 espécies em 130.000 ha, Valdujo et al. em prep.; noturnas, que predam invertebrados (Liotyphlops beui, Atractus Região do Manso, MT, > 40 espécies, C. Strüssmann, com. pess..) reticulatus e Sibynomorphus mikanii) e roedores (Oxyrhopus guibei e da Amazônia (e.g., Zimmerman & Rodrigues 1990, Martins & e Bothrops jararaca). Tais atributos ecológicos (hábito noturno e Oliveira 1999, Dixon & Soini 1977). dieta baseada em invertebrados ou roedores) parecem possibilitar O Município de São Paulo está localizado no Planalto Atlântico a subsistência destas serpentes com relativo sucesso em uma área próximo a Serra do Mar (Almeida 1964) em região originalmente altamente urbanizada como São Paulo (cf. Puorto et al. 1991). Duas recoberta por vegetação de várzea, campos e principalmente fl orestas dessas serpentes (Liotyphlops beui e Sibynomorphus mikanii) parecem (Usteri 1911). A existência de um mosaico ambiental no Município ser abundantes em ambientes muito alterados (e.g., terrenos baldios) de São Paulo com predominância de áreas fl orestais, mas com várias (cf. Barbo 2008a,b) e poderiam ser classifi cadas como sinantrópicas. porções de fi sionomias abertas permitiu a ocorrência concomitante Entretanto, as demais estão associadas a fragmentos fl orestais (Barbo de espécies com exigências ecológicas distintas. De fato, a fauna 2008a,b). Outras serpentes e lagartos registrados no município depen- de répteis registrada para o Município de São Paulo inclui diversas dem da estrutura complexa da vegetação e de recursos alimentares espécies características de áreas fl orestais e outras típicas de áreas escassos em áreas urbanizadas (e.g., Chironius spp.) e, portanto, são abertas (Barbo 2008a,b, Barbo & Sawaya 2008). Provavelmente, mais sensíveis e dependem de áreas preservadas com vegetação nativa isto se deve ao fato de ter existido em boa parte do município, nas (Marques & Sazima 2004). Portanto, a manutenção de fragmentos primeiras décadas do século passado, um mosaico de áreas fl orestais fl orestais é fundamental para manutenção de grande parte das espécies (Mata Atlântica) e de formações abertas (e.g., campos de várzea e encontradas no município. de altitude e Cerrado) (Usteri 1911). A região abriga várias espécies As regiões mais preservadas e conectadas com áreas de pre- típicas das fl orestas úmidas da vertente oceânica da Serra do Mar servação de grande extensão (e.g., Serra da Cantareira e Parque do (e.g., Enyalius iheringhi, Tropidodryas serra, Micrurus corallinus, Carmo) devem permitir a existência de maior diversidade, ao passo Tropidophis paucisquamis), mas outras comuns em fl orestas semi- que áreas isoladas (e.g., Parque do Estado) devem apresentar uma deciduais do planalto (e.g., Urostrophus vautieri). Há registros de fauna mais depauperada. É necessária uma avaliação mais detalhada espécies que ocorrem usualmente na baixada litorânea (e.g., Enyalius dessas áreas para avaliar a composição e diversidade de espécies, iheringi, Placosoma glabelum, Chironius bicarinatus) e outras de assim como quais espécies podem ser mantidas em fragmentos típicas de altitudes superiores a 600 m (e.g., Atractus zebrinus, isolados. Ainda existem poucos estudos do efeito da fragmentação Pseudoboa serrana, Micrurus decoratus). Portanto, a heterogeneida- sobre a comunidade de répteis (ver Colli 2003, Silvano et al. 2005, de ambiental, que inclui áreas abertas e formações vegetais distintas Dixo & Verdade 2006, Faria et al. 2007). Portanto, estudos futuros com altitude variável, parece ser fator determinante da elevada riqueza nos remanescentes naturais do Município de São Paulo poderão ser local de espécies. fundamentais para monitorar e compreender melhor como a frag- Provavelmente, uma parcela signifi cativa das espécies conhecidas mentação afeta a comunidade de répteis. para a região já foi extinta localmente devido à intensa urbanização Ainda é difundida a idéia que espécies de áreas abertas sejam em local, (cf. Puorto et al. 1991) e a perda de 84% dos hábitats originais geral menos afetadas por mudanças no hábitat que aquelas vivem em locais. Flutuações naturais da composição de répteis podem ocorrer e áreas fl orestais. Acredita-se inclusive que as espécies de áreas abertas o curto período de amostragem da fauna atual (2003-2006) impossi- poderiam colonizar e até expandir sua ocorrência para ambientes bilitam afi rmar com segurança quais espécies devem ter desaparecido antrópicos. Embora alguns elementos da fauna de répteis de fl orestas do Município de São Paulo. Porém, a amostra de serpentes entre o sejam suscetíveis às alterações antrópicas (q.v. Marques & Sazima http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02309022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 147

Répteis do Município de São Paulo

2004), os dados aqui obtidos não suportam essa visão, uma vez que MANTOVANI, W. 2000. Cobertura Vegetal do Município de São Paulo. a maior perda de biodiversidade no município ocorreu entre as espé- Prefeitura do Município de São Paulo, São Paulo. Relatório Interno da cies associadas á áreas abertas. Tais espécies estão freqüentemente Secretaria do Meio Ambiente da Prefeitura do Município de São Paulo. associadas ao domínio do Cerrado, que abriga principalmente hábitats Atlas Ambiental do Município de São Paulo. 32 p. abertos, como campos e savanas naturais. Uma vez que a fauna de MARQUES, O.A.V., MARTINS, M. & ABE, A.S. 1998. Estudo diagnóstico áreas abertas é mais sensível a alterações ambientais em relação à da diversidade de répteis do Estado de São Paulo. In Biodiversidade do de áreas fl orestais é importante reforçar a necessidade e urgência na Estado de São Paulo: Síntese do conhecimento ao fi nal do século XX (R.M.C. Castro, org). FAPESP, São Paulo, p. 29-38. implementação de medidas de conservação dos campos naturais no município, no estado e em todo o país. Outros estudos já detectaram MARQUES, O.A.V. 1998. Composição Faunística, História Natural e que algumas espécies de serpentes são dependentes de áreas de cam- Ecologia de Serpentes da Mata Atlântica, na Região da Estação Ecológica Juréia-Itatins, SP. Tese de Doutorado, Universidade de São Paulo, São pos (Marques et al. 2006) e o mesmo tem sido verifi cado para espécies Paulo. de lagartos (Nogueira et al. 2005; Nogueira 2006). Espécies de répteis que vivem no Cerrado estão em geral associadas a manchas de hábitat MARQUES, O.A.V. & SAZIMA, I. 2004. História natural dos répteis da Estação Ecológica Juréia-Itatins. In Estação Ecológica Juréia-Itatins: específi cos, sendo os ambientes fl orestais verdadeiras barreiras à sua Ambiente Físico, Flora e Fauna (O.A.V. Marques & W. Duleba, eds). dispersão (ver Nogueira et al. 2005, Nogueira et al. 2009). Portanto, é Holos Editora, Ribeirão Preto, p. 257-277. provável que no passado muitas espécies do Município de São Paulo MARQUES, O.A.V., ETEROVIC, A. & SAZIMA, I. 2004. Snakes of the estariam restritas à manchas de áreas abertas já pouco abundantes Brazilian Atlantic Forest: An Illustrated Field Guide for the Serra do Mar na paisagem, dominada por fl orestas (Usteri 1911). Tais manchas range. Holos Editora, Ribeirão Preto. hoje praticamente inexistem no município comprometendo de forma MARQUES, O.A.V., SAWAYA, R.J., STENDER-OLIVEIRA, F. & FRANÇA, signifi cativa a composição e a estrutura da herpetofauna nativa. F.G.R. 2006. Ecology of the colubrid snake Pseudablabes agassizii in south-eastern South America. Herpetol. J. 16:37-45. Agradecimentos MARTINS, M. 1991. The lizards of Balbina, central Amazonia, Brazil: Aos colegas Myriam E. Calleffo, H. Ferrarezzi, Fernanda S. Oli- qualitative analysis of resource utilization. Stud. Neotr. Fauna and veira, Ricardo A. K. Ribeiro, Miguel T. 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Répteis do Município de São Paulo

Apêndice 1. Lista do material examinado nas coleções do Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo (MZUSP) e do Instituto Butantan (IBSP). CRIBSP Appendix 1. List of specimens examined in collections of Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo (MZUSP) and Instituto Butantan (IBSP).

Quelonia: Acanthochelys spixii Ipiranga (MZUSP 302); 45926), Jardim Morumbi (IBSP 21536); Bothrops jararaca (IBSP Hydromedusa tectifera (MZUSP 330, 341, 490, 509, 774, 4066, 17741), Butantã (IBSP 2744), Cantareira (IBSP 69965), Horto 4201). Lacertilia: Ameiva ameiva (MZUSP 89524); Anisolepis grilii Florestal (IBSP 25806), Parada de Taipas (IBSP 69981), Parelheiros (MZUSP 286, 561, 4494, 4495, 4519), Butantã (MZUSP 4518), (IBSP 69884, 69982, 69983), Represa do Guarapiranga (IBSP 69876), Caxingui (MZUSP 3616), Indianópolis (MZUSP 4550), Ipiranga Santo Amaro (IBSP 12915); Chironius bicarinatus (IBSP 16138, (MZUSP 2796), Vila Galvão (MZUSP 4493); Colobodactylus taunayi 17044, 21524), Bairro do Pari (IBSP 60296), Butantã (IBSP 66761), (MZUSP 40083); Ecpleopus gaudichaudi (MZUSP 1966); Enyalius Cidade Tiradentes (IBSP 62996), Interlagos (IBSP 55640), Pico do iheringiii (MZUSP 3140, 3141, 36665), Santo Amaro (MZUSP 4254); Jaraguá (IBSP 62162), Santo Amaro (IBSP 63899); Chironius Enyalius perditus (MZUSP 835), Bororé (MZUSP 92269, 92270), exoletus (IBSP 5580, 16706, 24585, 53826), Parelheiros (IBSP 23156, Butantã (MZUSP 13594); Hemidactylus mabouia (MZUSP 2755, 23157), Pico do Jaraguá (IBSP 63467); Chironius quadricarinatus 19505, 46378); Heterodactylus imbricatus Parque Estadual da Pinheiros (IBSP 822), São Miguel Paulista (IBSP 13818); Clelia Cantareira-Núcleo Pedra Grande (MZUSP 89185, 89186); Mabuya plumbea (IBSP 27285, 29013, 30023, 30312); Clelia quimi Butantã dorsivittata (MZUSP 90002), Alto de Pinheiros (MZUSP 52446), (IBSP 380, 630, 711, 880, 1350, 9074, 11327), Vila Indiana (IBSP Cidade Universitária (MZUSP 39474), Educandário (MZUSP 4687), 33131); Crotalus durissus Bairro Teotônio Vilela (IBSP 69973), Heliópolis (MZUSP 36550, 36551, 36552, 36553, 36554, 36555), Jaraguá (IBSP 54614, 54664, 55155, 63860); Echinanthera amoena Ipiranga (MZUSP 2863, 2864, 2865), Itaquera (MZUSP 56705), (IBSP 40233), Horto Florestal (IBSP 3093, 25632), Vila Matilde Jaguaré (MZUSP 6922), Lapa (MZUSP 42779), Represa do (IBSP 56479); Echinanthera cephalostriata Jd. João XXIII (IBSP Guarapiranga (MZUSP 3992), Rio Pinheiros (MZUSP 40757); 72641), (IBSP 2296, 28133, 56934); Echinanthera cyanopleura Mabuya frenata (MZUSP 389, 6928, 7329, 7333); Ophiodes fragilis (IBSP 877, 56412); Echinanthera undulata (IBSP 5422, 6036, 7019, Cantareira (MZUSP 3707), Cidade Universitária (MZUSP 36346, 9575, 57746, 58477, 60159), Água Funda (IBSP 60178), Bairro 55530), Guaianases (MCP 6887), Ipiranga (MZUSP 2842), Itaim Jaceguava (IBSP 60556); Elapomorphus quinquelineatus (IBSP (MZUSP 10317), Parelheiros (MZUSP 91597), Pirituba (MZUSP 49786), Horto Florestal (IBSP 46346, 55135), Jaçanã (IBSP 69260); 57853), Rio Pequeno (MZUSP 42780), Santo Amaro (Campo Limpo) Erythrolamprus aesculapii Bairro Campo Grande (IBSP 7432), (MZUSP 44693), São Paulo (LAROF 342, 347), (MCP 6884, 6885, Horto Florestal (IBSP 8750, 28045), Jaraguá (IBSP 61998), Pirituba 6886, 7355, 7359), (MZUSP 475, 480, 4328, 4329, 23854, 78958); (IBSP 19034), Vila Galvão (IBSP 6076); Gomesophis brasiliensis Ophiodes striatus (MZUSP 468, 473, 474, 486, 763, 8436, 79690); (IBSP 9648, 10420), Butantã (IBSP 3083, 5200), Caxingui (IBSP Pantodactylus quadrilineatus (MZUSP 2280, 40751, 40752, 40753, 22105), Santo Amaro (IBSP 19694); Helicops carinicaudus (IBSP 40754), Cidade Universitária (MZUSP 54840, 55592), Sumaré 57659, 66997); Helicops modestus Freguesia do Ó (IBSP 28510), (MZUSP 4787); Pantodactylus schreibersii Alto de Pinheiros Guarapiranga (IBSP 62145), Ipiranga (IBSP 11867, 22609), Santo (MZUSP 40732, 40733), Brás (MZUSP 40734), Heliópolis (MZUSP Amaro (IBSP 32520), São Miguel Paulista (IBSP 27499), Vila dos 36615, 36616, 36617, 36618, 36619, 36620, 36621, 36622, 36623, Remédios (IBSP 56255); Liophis almadensis (IBSP 6424, 10036, 36624, 36625), Ipiranga (MZUSP 47888); Polychrus acutirostris 10520, 10582, 62322), Butantã (IBSP 42178), Morumbi (IBSP Butantã (MZUSP 4388, 4391); Tropidurus itambere (IBSPH 462- 27136), Pinheiros (IBSP 5516, 10249), Santo Amaro (IBSP 16091), 468); Tupinambis merianae (MZUSP 2648, 4873, 29607, 29608), Vila Galvão (IBSP 4780); Liophis atraventer Perdizes (IBSP 25295); Interlagos (MZUSP 88855), Ipiranga (MZUSP 11968), Parque Es- Liophis fl avifrenatus Bairro Cidade Jardim (IBSP 5962), Butantã tadual da Cantareira-Núcleo Pedra Grande (MZUSP 88182), Taipas (IBSP 28103), Itaquera (IBSP 10206, 10207, 10208, 10209), São (MZUSP 8482); Urostrophus vautieri (MZUSP 2549, 3190, 4460, Miguel Paulista (IBSP 26525, 26526, 26527, 26528, 26678, 28104); 4461), Parque do Estado (MZUSP 92183), Represa do Guarapiranga Liophis miliaris Itaim-Bibi (IBSP 18169, 18170, 18171), Itaquera (MZUSP 8404), Santo Amaro (MZUSP 76284, 78202, 78203, 78204, (IBSP 23362), Santo Amaro (IBSP 16092, 17203, 29424), São Miguel 78205, 78206). Amphisbaenia: Amphisbaena alba (MZUSP 77582, Paulista (IBSP 11863), Vila dos Remédios (IBSP 876), Vila Nova 91344); Amphisbaena dubia (MZUSP 87767, 87768, 87769, 87771, Conceição (IBSP 58309); Liophis jaegeri Itaquera (IBSP 10198, 89663), Santo Amaro (MZUSP 60424); Amphisbaena hogei (MZUSP 10199), Morumbi (IBSP 18920), Santana (IBSP 191), Santo Amaro 6633, 6634, 6675, 6691, 17003); Amphisbaena mertensi (MZUSP (IBSP 194, 1322, 8042, 27631, 46653), Tremembé (IBSP 10368); 8770, 79685), Alto de Pinheiros (MZUSP 90931), Vila Gustavo Liophis poecilogyrus (IBSP 5603, 27132), Santo Amaro (IBSP 4328, (MZUSP 88661); Amphisbaena trachura Pinheiros (IBSPH 444); 22785, 32140, 56640), São Miguel Paulista (IBSP 8224); Liophis Cercolophia roberti (MZUSP 755, 1257, 1937, 1946-47); Leposternon reginae Butantã (IBSP 27639, 33242), Santo Amaro (IBSP 24901), microcephalum (MZUSP 77011, 77517, 79688, 88894, 89140), Vila Indiana (IBSP 28112); Liophis typhlus Bairro Guarapiranga Jabaquara (MZUSP 79348). Serpentes: Apostolepis assimilis Parque (IBSP 58342, 62285), Itaquera (IBSP 30758), Jardim Arpoador (IBSP São Domingos (IBSP 59332, 59533, 66859), Pirituba (IBSP 60762, 61961), Perus (IBSP 6657), Santana (IBSP 28458), Santo Amaro 67170, 67905, 68650), Santo Amaro (IBSP 1636, 24180, 53727); (IBSP 16223, 18854, 60530); Liotyphlops beui Perdizes (IBSP Apostolepis dimidiata Cerqueira Cesar (IBSP 12745), Jardim Brasil 62944), Pirituba (IBSP 62942, 63638, 64621, 68356); Mastigodryas (IBSP 56014); Atractus pantostictus (IBSP 63496, 64100), Jaraguá bifossatus Bairro Cidade Jardim (IBSP 56077), Parelheiros (IBSP (IBSP 42404, 55740, 59414, 59766, 60694, 60697); Atractus 31272), Santo Amaro (IBSP 16088); Micrurus corallinus (IBSP 6970, reticulatus (IBSP 62394, 62395, 62396, 64071, 64495), Brooklin 61476), Brooklin (IBSP 42256), Butantã (IBSP 33020), Cidade (IBSP 20718, 28809, 28810), Vila Maria (IBSP 842); Atractus Universitária (IBSP 61425), IBSPirapuera (IBSP 37464), Jaguaré zebrinus Parelheiros – Núcleo Curucutu (IBSP 76785); Boiruna (IBSP 7558), Parelheiros (IBSP 50236), Pirituba (IBSP 41712), maculata (IBSP 9388, 23723), Barro Branco (IBSP 16845), Caxingui Santo Amaro (IBSP 34484, 45479); Micrurus decoratus (IBSP 6884), (IBSP 15666), Cidade Jardim (IBSP 25652), Jardim Bonfi glioli (IBSP Bairro Ponte Lavrada (IBSP 7717), Butantã (IBSP 1816-fornecedor- http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02309022009 http://www.biotaneotropica.org.br 150 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Marques, O.A.V. et al.

Vital Brazil filho); Micrurus frontalis (IBSP 8822), Serra da 29509, 53744), Jaguaré (IBSP 19739), Parada de Taipas (IBSP Cantareira (IBSP 44337), Vila Ipojuca (IBSP 42390); Micrurus 12873), Piqueri (IBSP 4765), Vila dos Remédios (IBSP 10842); lemniscatus Butantã (IBSP 5824), Jardim Bonfi glioli (IBSP 30947), Taeniophallus persimilis Cantareira (IBSP 71893); Tantilla Santo Amaro (IBSP 9933); Oxyrhopus clathratus (IBSP 50064, melanocephala Bairro Catanduva (IBSP 43642), Jardim Martinica 60573, 62499), Horto Florestal (IBSP 52415), Pinheiros (IBSP (IBSP 55623, 55624), Pinheiros (IBSP 2921, 3325, 27813), Riviera 18600), Santo Amaro (IBSP 54457), Vila Albertina (IBSP 57324); Paulista (IBSP 55022), Santo Amaro (IBSP 122, 734, 21687), Vila Oxyrhopus guibei (IBSP 387, 2760, 5519, 16089, 16189, 20991, Carrão (IBSP 10272, 10273); Thamnodynastes cf. nattereri (IBSP 21937, 44612, 52530, 57586, 59623, 60543); Phalotris mertensi 896), Parque da Água Funda (IBSP 24540, 24541); Thamnodynastes (IBSP 57340); Philodryas aestivus (IBSP 736, 3171, 6778, 7536, hypoconia Itaim (IBSP 18182, 18183), Pirituba (IBSP 11189), Santo 7914, 17948, 23350, 28560, 29342, 54943); Philodryas mattogros- Amaro (IBSP 12304, 16090, 30384), São Miguel Paulista (IBSP sensis Pico do Jaraguá (IBSP 58308); Philodryas olfersii (IBSP 2756, 26529, 26530), Tremembé (IBSP 10369); Thamnodynastes strigatus 29182, 42179, 52531, 53752, 64013), Pirituba (IBSP 67501); Jardim Peri-Peri (IBSP 28820), Parelheiros (IBSP 59949), Pirituba Philodryas patagoniensis (IBSP 2680, 10588, 13155, 18165, 28312, (IBSP 10962, 11411), Santo Amaro (IBSP 21938); Tomodon dorsatus 42180, 53557, 58729, 64221, 67275); Phimophis guerini (IBSP Interlagos (IBSP 62050), Parelheiros (IBSP 52467, 59357), Pico do 43463); Pseudoboa serrana Bº Campo Grande(IBSP 5874); Jaraguá (IBSP 31709), Santo Amaro (IBSP 59398, 59606, 61348, Sibynomorphus mikanii (IBSP 3277, 17942, 41221, 41262, 51863, 68035); Tropidodryas serra (IBSP 370, 25348);Bela Vista (IBSP 52525, 62119), Butantã (IBSP 68384), Morumbi (IBSP 43292); 24449), Butantã (IBSP 3271); Tropidodryas striaticeps (IBSP 9912, Sibynomorphus neuwiedi (IBSP 13009, 16350, 43313, 45809); 9921, 59983, 61796), Água Fria (IBSP 57497), Água Funda (IBSP Simophis rhinostoma (IBSP 168, 2935, 2936, 2940, 3320, 52515, 53672, 54939, 56454), Guaianases (IBSP 23284), Jabaquara (IBSP 52523), Guarapiranga (IBSP 45670), Lapa (IBSP 42327); Siphlophis 60156), Parque Nova FrIBSPurgo (IBSP 43198), Perus (IBSP 44660), longicaudatus Santo Amaro (IBSP 54957); Siphlophis pulcher Pico do Jaraguá (IBSP 57705); Tropidophis paucisquamis Vila Tucuruvi (IBSP 49849); Sordellina punctata Butantã (IBSP 6791), Jaguara (IBSP 74110); Uromacerina ricardinii Bom Retiro (IBSP Jardim Aeroporto (IBSP 49190), Parelheiros (IBSP 34286, 34290, 32046), Butantã (IBSP 393, 394, 398, 710, 2920, 3266), Horto 42914), Santo Amaro (IBSP 22936, 22937, 33201); Spilotes pullatus Florestal (IBSP 24053), Parelheiros (IBSP 26868), Vila Nova Con- (IBSP 2769), Butantã (IBSP 5122, 5123), Guarapiranga (IBSP ceição (IBSP 24455); Waglerophis merremii (IBSP 52497, 52500, 19591), Santana (IBSP 6083); Taeniophallus affi nis Água Funda 52511), São Mateus (IBSP 53547), Vila Progresso (IBSP 53631); (IBSP 69610, 70245, 70246), Vila Nova Conceição (IBSP 48605); Xenodon neuwiedii Água Funda (IBSP 24959, 25969), Jardim Taeniophallus bilineatus (IBSP 190), Butantã (IBSP 3250), Cidade Shangrilá (IBSP 59421), Pirituba (IBSP 59989), Santo Amaro (IBSP Tiradentes (IBSP 68707), Santo Amaro (IBSP 41190, 53742, 54511); 59988, 60934, 60935), Serra da Cantareira (IBSP 25950, 25951, Taeniophallus occipitalis Brooklin (IBSP 17837), Itaquera (IBSP 25964, 25965), Vila Jaguara (IBSP 61981).

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Micro-himenópteros associados com galhas de Cecidomyiidae (Diptera) em Restingas do Estado do Rio de Janeiro (Brasil)

Valeria Cid Maia1,2 & Maria Antonieta Pereira de Azevedo1

1Departamento de Entomologia, Museu Nacional, Quinta da Boa Vista, São Cristóvão, CEP 20940-040, Rio de Janeiro, RJ, Brasil 2Autor para correspondência: Valéria Cid Maia, e-mail: [email protected]

MAIA, V. C. & AZEVEDO, M. A. P. Micro-Hymenoptera associated with Cecidomyiidae (Diptera) galls at Restingas of the Rio de Janeiro State. Biota Neotrop., 9(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/ abstract?article+bn02809022009.

Abstract: Micro-Hymenoptera are very frequent on Cecidomyiidae (Diptera) galls and most important natural enemy of this Diptera. Although their ecological importance, little is known about the faunistic composition of this guild of parasitoids in Restinga areas. The collection of the Museu Nacional comprises a large number of micro-Hymenoptera collected during 16 years and identifi ed at family level. It includes specimens of Aphelinidae, Bethylidae, Braconidae, Elasmidae, Encyrtidae, , Eupelmidae, Eurytomidae, Mymaridae, Platygastridae, Pteromalidae, Scelionidae, Tanaostigmatidae, Torymidae, and Signophoridae, totalizing 15 families. These micro- Hymenoptera are associated with 45 plant species (35 genera and 25 families) and 26 Cecidomyiidae genera, being more frequent on Asphondylia, Bruggmannia, Clinodiplosis, Dasineura, Lopesia, Neolasioptera and Stephomyia galls. The great majority is parasitoid, but some of them, as Tanaostigmatidae and few species of Torymidae and Eulophidae, are inquilinous of galls (phytophagous). Eulophidae, Eupelmidae and Platygastridae were the most frequent families of Hymenoptera, being associated with the greatest number of families, genera and species of plant. Myrtaceae, Fabaceae and Malpighiaceae were the plant families with the greatest number of associated Hymenoptera families. About 135 new records of parasitoids on Cecidomyiidae galls are presented. Keywords: Cecidomyiidae, Diptera, Hymenoptera, galls, Restingas, diversity.

MAIA, V. C. & AZEVEDO, M. A. P. Micro-himenópteros associados com galhas de Cecidomyiidae (Diptera) em Restingas do Estado do Rio de Janeiro (Brasil). Biota Neotrop., 9(2): http://www.biotaneotropica.org.br/ v9n2/pt/abstract?article+bn02809022009.

Resumo: Os microhimenópteros são muito freqüentes em galhas de Cecidomyiidae (Diptera) e representam o principal inimigo natural dessa família de Diptera. Apesar de sua importância ecológica, pouco se conhece sobre a composição faunística dessa guilda de parasitóides em ambientes de Restinga. A coleção de micro-himenópteros do Museu Nacional abriga um grande número de exemplares coletados ao longo de 16 anos de coleta e identifi cados em nível de família. Inclui representantes de Aphelinidae, Bethylidae, Braconidae, Elasmidae, Encyrtidae, Eulophidae, Eupelmidae, Eurytomidae, Mymaridae, Platygastridae, Pteromalidae, Scelionidae, Tanaostigmatidae, Torymidae e Signophoridae, totalizando 15 famílias. Esses micro-himenópteros estão associados com 45 espécies de plantas hospedeiras (35 gêneros e 25 famílias) e 26 gêneros de Cecidomyiidae, sendo mais freqüentes em galhas de Asphondylia, Bruggmannia, Clinodiplosis, Dasineura, Lopesia, Neolasioptera e Stephomyia. A grande maioria é parasitóide, mas alguns representantes (Tanaostigmatidae e algumas espécies de Torymidae e Eulophidae) são fi tófagos inquilinos de galhas. Eulophidae, Eupelmidae e Platygastridae destacaram-se como as famílias de Hymenoptera mais freqüentes, ocorrendo em um número maior de famílias, gêneros e espécies de plantas. Myrtaceae, Fabaceae e Malpighiaceae destacaram-se como as famílias de planta com maior número de famílias de Hymenoptera associadas. Cerca de 135 registros novos de parasitóides em galhas de Cecidomyiidae são apresentados. Palavras-chave: Cecidomyiidae, Diptera, Hymenoptera, galhas, Restingas, diversidade.

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Maia, V.C. & Azevedo, M.A.P.

Introdução As informações sobre os micro-himenópteros associados a galhas em Restingas estão pulverizadas na literatura; e desde 2003, nenhuma Os micro-himenópteros são os mais importantes inimigos nova informação foi publicada. naturais dos Cecidomyiidae (Diptera) galhadores. São encontrados A coleção de micro-himenópteros do Museu Nacional abriga um freqüentemente em galhas induzidas por esses mosquitos, atuando grande número de exemplares obtidos a partir da criação de galhas de na maioria das vezes como parasitóides, e em alguns casos como Cecidomyiidae (Diptera) em Restingas do Estado do Rio de Janeiro. fi tófagos, capazes até de modifi car a estrutura e a morfologia da galha. Refere-se a 16 anos de coleta e compreende muitos dados inéditos da As espécies parasitóides podem ser desde generalistas a monófagas, relação planta hospedeira/inseto galhador/parasitóide. Esses dados são gregárias ou isoladas, ecto ou endoparasitas. apresentados e discutidos no presente artigo, e visam contribuir para Os micro-himenópteros parasitóides são representados por o conhecimento da diversidade dos Hymenoptera associados a galhas diversas famílias, especialmente por Platygastridae, Pteromalidae em Restingas fl uminenses. Embora, refi ra-se a categorias taxonômicas e Torymidae, menos comumente por Ceraphronidae, Encyrtidae, supra-específi cas, representa o primeiro esforço no sentido de reunir Eupelmidae e Eulophidae, e mais raramente por Braconidae e dados de literatura e dados de coleção para fornecer um panorama Ichneumonidae (Gagné 1989). Nas Restingas fl uminenses, Maia mais completo e consolidar o conhecimento da diversidade desses 2001 apontou os Eulophidae, Eurytomidae e Platygastridae como as micro-himenópteros. famílias mais freqüentes em galhas de Cecidomyiidae. O conhecimento sobre os micro-himenópteros associados a Local de Estudo galhas em ambientes de Restinga é escasso, principalmente no que se refere à taxonomia (devido à carência de especialistas no grupo e Áreas de Restinga de três municípios do Estado do Rio de Janeiro

à escassez de levantamentos faunísticos) e à biologia das espécies. foram investigadas: Carapebus (41° 39’ 40” W e 22° 11’ 14” S),

A primeira contribuição sobre micro-himenópteros parasitóides as- Maricá (42° 49’ 07” W e 22° 55’ 10” S, duas localidades: Barra sociados a galhas em Restingas deve-se a Maia & Monteiro (1999). de Maricá e Itaipuaçu) e Rio de Janeiro (Grumari: 43° 31’ 00” e

Esses autores investigaram as espécies cecidógenas e parasitóides 23° 02’ 30” S). associadas a Guapira opposita (Vell.) Reitz. (Nyctaginaceae) na Cada localidade foi investigada sistematicamente nos seguintes Restinga da Barra de Maricá (Maricá, RJ), registrando 30 espécies períodos: Carapebus: de maio, 1998 a abril, 1999; Barra de Maricá: de parasitóides. As espécies mais freqüentes foram classifi cadas em desde 1992 até o presente; Itaipuaçu: de novembro, 1997 a outubro, ecto ou endoparasitóides, gregárias ou isoladas e compuseram uma 1998 e Grumari: de agosto, 2002 a julho, 2004. rede trófi ca, onde foi verifi cada a ocorrência de hiperparasitismo, As Restingas foram escolhidas como área de estudo por apre- multiparasitismo e poliembrionia. sentarem grande riqueza de galhas e de parasitóides (Maia, 2001). No mesmo ano, Maia (1999) estudou a fauna de artrópodes asso- São ambientes que se estendem por quase toda costa brasileira, cujas ciadas a duas galhas de Cecidomyiidae em duas famílias de plantas na principais formações estão localizadas na Bahia, Espírito Santo, Rio Restinga da Barra de Maricá (Maricá, RJ), registrando a ocorrência de Janeiro e São Paulo. de três espécies de micro-himenópteros parasitóides distribuídos em Compreendem uma grande variedade de comunidades vegetais três famílias: Braconidae, Eurytomidae e Platygastridae. (Araújo & Henriques, 1984) e diversas famílias de planta, com desta- Mais tarde, Maia & Tavares (2000) estudaram a fl utuação popula- que para as Asteraceae (comuns nas comunidades psamófi tas reptan- cional de Cordiamyia globosa Maia, 1996 (Diptera, Cecidomyiidae), tes), Cyperaceae (nos brejos herbáceos), Myrtaceae (em “thickets”), espécie galhadora, e os parasitóides associados a ela na Restinga da Clusiaceae e Palmaceae (em “scrubs”), Bignoniaceae (nas fl orestas Barra de Maricá (Maricá, RJ), tendo registrado oito espécies parasi- permanentemente inundadas), Bromeliaceae e Cactaceae (Araújo & tóides distribuídas em cinco famílias: Platygastridae, Pteromalidae, Henriques 1984). Torymidae, Eulophidae e Encyrtidae. Vários fatores foram relacionados positivamente à riqueza de Posteriormente, Maia (2001) em um levantamento de galhas em galhas, entre eles estresse higrotérmico (Fernandes & Price 1992). Restingas fl uminenses registrou a ocorrência de micro-himenópteros Devido aos contrastes diários de temperatura, umidade, rajadas parasitóides e modifi cadores de galhas de 11 famílias diferentes em de ventos, forte radiação e solo arenoso, as Restingas podem ser 64 morfotipos de galhas induzidas por Cecidomyiidae, o que equivale consideradas como ambientes com características de estresse higro- a 63% do total de morfotipos. térmico (Monteiro et al. 2004), o que explicaria essa grande riqueza de galhas. Maia & Azevedo (2001a) publicaram informações sobre os Platygastridae associados a galhas em Restingas fl uminenses, re- gistrando a ocorrência de quatro gêneros parasitóides (cada qual Material e Métodos representado por uma morfoespécie), associados a 15 espécies de Os exemplares estudados encontram-se depositados na coleção de Cecidomyiidae e 13 espécies de plantas. Hymenoptera do Museu Nacional/UFRJ (MNRJ), no Departamento Maia & Azevedo (2001b) publicaram um segundo artigo na de Entomologia. A grande maioria foi preservada em álcool 70% e mesma linha sobre os Eurytomidae, registrando a ocorrência de parte dos representantes dos Eulopidae foi alfi netada após secagem 19 espécies parasitóides distribuídas em três gêneros e associadas a em ponto crítico. Todo o material foi obtido por meio de criação, 17 espécies de Cecidomyiidae, (10 gêneros) e a 16 espécies de plantas através do acondicionamento de galhas em potes plásticos forrados (12 gêneros e 12 famílias). com papel umedecido, fechados com micro-tela e etiquetados. A Ferraz & Monteiro (2003) estudaram as interações entre um maioria está guardada em micro-tubos contendo álcool 70%, e uma Cecidomyiidae galhador, Myrciariamyia maricaensis Maia, 1995, pequena parte foi preservada a seco, estando montada em triângulos e os micro-himenópteros associados a sua galha, tendo registrado de cartolina. duas espécies inquilinas, uma modifi cadora da galha e uma outra Na etiqueta do material, além dos dados convencionais de coleta endogalhadora. (local, data e coletor), constam informações sobre a espécie da planta A maior parte dos registros tratam os micro-himenópteros em hospedeira, morfotipo de galha e espécie galhadora. nível de família e ou gênero, o que demonstra o desconhecimento da Os espécimes estão organizados por família de Hymenoptera.e fauna neotropical e a carência de taxonomistas no grupo. foram identifi cados por alguns especialistas, como John La Salle http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02809022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 153

Micro-himenópteros associados com galhas

(CSIRO, Austrália), Celso Oliveira Azevedo (Universidade Federal por Clinodiplosis sp. e a de P. divaricatum por um Cecidomyiinae do Espírito Santo), Marcelo Tavares (Universidade Federal do Espírito não identifi cado. Outras 11 espécies de Clinodiplosis induzem Santo) e Maria Angélica Penteado Dias (USP), mas principalmente galhas em Restingas, sendo que nove têm associação com micro- por M.A.P. de Azevedo (Museu Nacional/UFRJ). himenópteros. Paullinia weinmanniaefolia Mart. representa a única Sapindaceae Resultados e Discussão das Restingas do Estado do Rio com galha de Cecidomyiidae. Três morfotipos estão assinalados, sendo que apenas o induzido por As Restingas estudadas totalizaram 106 morfotipos de galhas Clinodiplosis costai não está associado a micro-himenópteros. de Cecidomyiidae em 45 espécies de plantas (35 gêneros e 25 Smilax rufescens é a única Smilacaceae com galha de famílias). Micro-himenópteros foram obtidos de todas espécies de Cecidomyiidae. Três morfotipos de galhas estão registrados, apenas plantas galhadas e de 95% dos morfotipos de galhas. Esse valor é um deles, induzido por Clinodiplosis sp. não tem associação conhe- signifi cantemente superior aos observados para áreas de Restinga cida com micro-himenópteros. em São Paulo e para áreas de cerrado em Minas Gerais (24% e Os micro-himenópteros obtidos pertencem a 15 famílias: 34%, respectivamente) (Maia, et al. 2008, Maia & Fernandes 2004), Aphelinidae, Bethylidae, Braconidae, Elasmidae, Encyrtidae, indicando que freqüência de micro-himenópteros é bem mais alta Eulophidae, Eupelmidae, Eurytomidae, Mymaridae, Platygastridae, nas Restingas fl uminenses. No entanto, vale a pena ressaltar que as Pteromalidae, Scelionidae, Tanaostigmatidae, Torymidae e Restingas paulistas e o cerrado mineiro foram investigados por apenas Signophoridae. 12 meses, enquanto que as Restingas fl uminenses o foram por 16 A grande maioria atuou como parasitóide de galhadores, exceto anos, logo o tempo amostral foi muito diferenciado, resultando em Tanaostigmatidae e algumas espécies de Torymidae e Eulophidae, um esforço de coleta igualmente distinto. que atuaram como inquilinos de galhas (fi tófagos). Os morfotipos de galhas para os quais não se registrou a pre- Os Eulophidae, Eupelmidae e Platygastridae destacaram-se por sença de micro-himenópteros ocorreram em 10 espécies de plantas ocorrer em um número maior de famílias, gêneros e espécies vegetais, hospedeiras, cada qual pertencendo a uma família botânica distinta: seguidos pelos Eurytomidae, Torymidae e Pteromalidae (Tabela 1). Vernonia rufescens St. Hill (Asteraceae), Arrabidaea conjugata (Vell.) Dentre eles, os Eulophidae representam a família de Chalcidoidea Mart. (Bignoniaceae), Selenicereus setaceus (SD) Berg. (Cactaceae), com maior riqueza de espécies. Diferentemente, os Eupelmidae, Jacquemontia holosericea (Weinmann) O’ Donell (Convolvulaceae), apesar de tão freqüentes em nosso estudo, são consideravelmente Tetrapteris phlomoides (Spr.) Nied. (Malpighiaceae), Myrcia ovata menos especiosos. Portanto, o número de registros dessas famílias de Camb. (Myrtaceae), Passifl ora mucronata Lam. (Passifl oraceae), micro-himenópteros nas Restingas fl uminenses não refl ete a riqueza Piper divaricatum Meyer (Piperaceae), Paullinia weinmanniaefolia de espécies das mesmas. Mart. (Sapindaceae) e Smilax rufesxens Griseb (Smilacaceae). Com relação às famílias de plantas, as Myrtaceae, Fabaceae Nas Restingas do Estado do Rio, as Asteraceae incluem duas e Malpighiaceae, apresentaram o maior número de famílias de espécies de plantas hospedeiras: Mikania hoehnei Robinson com dois Hymenoptera associadas (Tabela 1). As Myrtaceae compreendem morfotipos de galhas de Cecidomyiidae e V. rufescens com apenas cerca de três mil espécies no mundo e são mais diversifi cadas nas um. Somente o morfotipo desta última planta não está associado Américas e Austrália. Estão muito bem representadas nas Restingas com micro-himenópteros. A galha em V. rufescens é induzida por fl uminenses, contribuindo signifi cativamente para a fi sionomia desse Asphondylia sp. Seis outras espécies desse gênero induzem galhas ambiente. Constituem a família de planta hospedeira com maior em plantas nas Restingas fl uminenses, todas estão associadas a riqueza de galhas de Cecidomyiidae em Restingas do Estado do Rio micro-himenópteros. de Janeiro, com 25 morfotipos. Compõem, portanto, um complexo Arrabidaea conjugata é a única espécie de Bignoniaceae com re- diversifi cado e abundante, capaz de suportar uma grande variedade gistro de galha de Cecidomyiidae nas Restingas fl uminenses. Três mor- de parasitóides. fotipos são conhecidos, apenas um, induzido por um Cecidomyiinae As Fabaceae, uma das maiores famílias de planta dentre as não determinado, não tem associação com micro-himenópteros. dicotiledôneas, com cerca de 13 mil espécies no mundo, com dis- Dentre as Cactaceae, apenas S. setaceus apresenta galha de tribuição predominantemente tropical e subtropical (Joly, 1977), Cecidomyiidae. O indutor é Neolasioptera cerei Rübsaamen, 1905. não se destacam nas Restingas fl uminenses pela riqueza de galhas Outras quatro espécies de Neolasioptera induzem galhas nessas de Cecidomyiidae, compreendendo apenas sete morfotipos (Maia, Restingas, porém apenas a citada não possui associação com micro- 2001; Oliveira & Maia, 2005). No entanto, apresentaram uma fauna himenópteros. de micro-himenópteros associados bem diversifi cada. J. holosericea é a única Convolvulaceae galhada nas Restingas As Malpighiaceae, família de planta com cerca de 1200 espécies fl uminenses. Seu indutor é Schizomyia sp. Apenas mais uma espécie distribuídas nos trópicos, especialmente na América do Sul (Joly, de Schizomyia Kieffer, 1889 induz galhas nas Restingas do Estado 1977), por sua vez, não se destacam nem pela riqueza de espécies, do Rio. Sua planta hospedeira é T. phlomoides (Malpighiaceae). nem pela riqueza de galhas de Cecidomyiidae (n = 5 morfotipos) Ambas espécies galhadoras não têm associação conhecida com nas Restingas fl uminenses. E ainda assim, foram a terceira família micro-himenópteros. Outras duas Malpighiaceae possuem galhas de de planta em riqueza de famílias de Hymenoptera. Cecidomyiidae estão associadas com micro-himenópteros. Com base no exposto, podemos verifi car que a diversidade dos Myrcia ovata é uma das oito espécies de Myrtaceae a apresentar parasitóides associados às galhas de Cecidomyiidae parece não estar galhas de Cecidomyiidae nas Restingas do Estado do Rio. Três morfo- relacionada nem com a riqueza de espécies da família de planta hos- tipos de galhas estão assinalados para essa planta. Apenas o morfotipo pedeira e nem com a riqueza de galhas, e que seria necessário buscar induzido por Dasineura sp. não tem micro-himenópteros associados. outras explicações para os resultados encontrados, como por exemplo, Outras quatro espécies desse gênero induzem galhas em outras plantas os compostos químicos presentes no tecido galhado.O tanino pode de Restinga, todas com associação com micro-himenópteros. ser citado como um desses compostos que difi culta o ataque de pa- Passiflora mucronata e Piper divaricatum são as únicas rasitóides. Curiosamente, a concentração de tanino nos tecidos mais Passifl oraceae e Piperaceae com registro de galhas de Cecidomyiidae externos de diversas galhas é maior do que nos tecidos sadios, criando nas Restingas fl uminenses. A galha em P. mucronata é induzida uma proteção química favorável ao galhador (Price, 1984). http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02809022009 http://www.biotaneotropica.org.br 154 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Maia, V.C. & Azevedo, M.A.P.

Tabela 1. Distribuição dos micro-himenópteros por planta hospedeira, morfotipo de galha e Cecidomyiidae galhador nas restingas do Estado do Rio de Janeiro (Brasil). Table 1. Distribution of micro-Hymenoptera per host plant, morphotype of gall and Cecidomyiidae galling at restingas of the State of Rio de Janeiro (Brazil). Famílias de Hymenoptera Famílias da planta Espécie da planta Morfotipo da galha Cecidomyiidae hospedeira hospedeira galhador Aphelinidae Chrysobalanaceae Couepia ovalifolia foliar circular Dasineura couepiae (Schott) Benth Maia, 2001 Aphelinidae Erythroxylaceae Erythroxylum botão fl oral Asphondylia sp.1 ovalifolium Peyr Aphelinidae Myrtaceae Myrciaria fl oribunda enrolamento da Dasineura myrciariae (West ex Willd.) Berg margem foliar Maia, 1996 Aphelinidae Sapotaceae Manilkara subsericea foliar circular Cecidomyiidi (Mart.) Dubard Aphelinidae: Encarsia sp. Clusiaceae Clusia lanceolata foliar circular Clusiamyia nitida Camb. Maia, 1997 Bethylidae: Goniozus sp. Burseraceae Protium brasiliense enrolamento da Lopesia sp.1 (Spr.) Engl. margem foliar Bethylidae. Myrtaceae M. fl oribunda enrolamento da D. myrciariae margem foliar* Braconidae Chrysobalanaceae C. ovalifolia foliar circular* D. couepiae Braconidae Fabaceae Inga laurina (Sw.) Willd. espess. nervura Neolasioptera sp.1 Braconidae Fabaceae Inga maritima Benth. espess.nervura* Neolasioptera sp.2 Braconidae: Myrtaceae Eugenia rotundifolia cilíndrica caulinar Stephomyia Donquickeia sp. Casar rotundifoliorum Maia, 1994 Braconidae Myrtaceae E. multifl ora Camb. digitiforme* S. rotundifoliorum Braconidae Myrtaceae Neomitranthes obscura cônica foliar* Stephomyia mina (DC) N. J. E. Silveira Maia, 1994 Braconidae Sapindaceae Paullinia cônica foliar* Palliniamyia ampla weinmanniaefolia Mart. Maia, 2001 Eulophidae Asclepiadaceae Peplonia asteria (Vell) botão fl oral Asphondylia peploniae Font & Schw Maia, 2001 Eulophidae Asteraceae Mikania hoehnei enrolamento foliar Clinodiplosis sp.1 Robinson Eulophidae: Boraginaceae Cordia verbenacea DC. globosa foliar Cordiamyia globosa Galeopsomyia sp.1 Maia, 1996 Cirrospilus sp.1 Eulophidae: Burseraceae P. brasiliense enrolamento da Lopesia sp.1 Aprostocetus sp. margem foliar Eulophidae Burseraceae P.brasiliense cônica foliar* Cecidomyiidi Eulophidae Burseraceae P. brasiliense cônica curva* Cecidomyiinae Eulophidae: Xanthellum sp.1 Celastraceae Maytenus ovalifolia foliar circular Mayteniella distincta Tetrastichinae (gen.nov.) Mart. Maia, 2001 Eulophidae Celastraceae M. ovalifolia fruto* Bruggmanniella maytenuse (Maia & Couri, 1992) Eulophidae Chrysobalanaceae C. ovalifolia foliar circular* D. couepiae Eulophidae Clusiaceae C. lanceolata esferóide foliar* C. nitida Eulophidae: Erythroxylaceae E. ovalifolium triangular foliar Lasiopteridi gen.nov.6sp.nov.1 Eulophidae Erythroxylaceae E. ovalifolium botão fl oral* Asphondylia sp.1 Eulophidae : Erythroxylaceae E. ovalifolium cônica (gema)* Cecidomyiinae gen.nov.6sp.nov.3 Eulophidae Euphorbiaceae Sebastiania glandulosa esférica (gema)* Schizomyia spherica (Mart.) Pax. Maia & Oliveira 2007 Eulophidae Euphorbiaceae S. glandulosa cônica (gema)* Clinodiplosis conica Oliveira & Maia, 2008

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Micro-himenópteros associados com galhas

Tabela 1. Continuação... Famílias de Hymenoptera Famílias da planta Espécie da planta Morfotipo da galha Cecidomyiidae hospedeira hospedeira galhador Eulophidae: Euphorbiaceae S. glandulosa enrolamento da Cecidomyiidi Aprostocetus sp.1 margem foliar* Eulophidae: Fabaceae Andira fraxinifolia circular foliar* Meunieriella sp.1 Chrysonotomyia sp. Benth. Elasmus sp. Fabaceae I. laurina espess. nervura Neolasioptera sp.1 Eulophidae Fabaceae I. laurina espess. nervura Neolasioptera sp.1 Eulophidae: Fabaceae I. laurina fruto Cecidomyiinae Xanthellum sp.1 Eulophidae Fabaceae I. laurina tubular foliar* Cecidomyiinae Eulophidae Fabaceae I. maritima espess.nervura* Neolasioptera sp.2 Eulophidae: Loranthaceae Psittacanthus dichrous circular foliar * Costadiplosis maricaensis Aprostocetus sp.1 (Mart.) Mart. Viceconte & Maia, prelo Eulophidae: Malpighiaceae Byrsonima sericea DC. espess.caulinar* Cecidomyiinae gen.nov.7sp.nov.1 Eulophidae Malpighiaceae B. sericea circular foliar Oligotrohini Eulophidae: Malpighiaceae Heteropteris nitida DC. botão fl oral* Clinodiplosis fl oricola Aprostocetus sp.1 Novo-Guedes & Maia, 2008 Eulophidae: Myrsinaceae Rapanea parvifolia circular foliar* Cecidomyiinae Aprostocetus sp.1 (A. DC.) Mez. Pentastichus sp.2 Eulophidae: Myrtaceae Eugenia fusiforme foliar Stephomyia teralobae Quadrastichus sp.1 copacabanensis Maia, 1994 gen.nov.4 sp.1 Kiaersk. Aprostocetus sp.1 Eulophidae: Tetrastichinae Myrtaceae E. copacabanensis espiralada foliar Stephomyia espiralis (gen. nov.) Maia, 1994 Eulophidae Myrtaceae E. multifl ora enrolamento da Cecidomyiinae margem foliar Eulophidae Myrtaceae E. multifl ora piriforme foliar Cecidomyiinae Eulophidae Myrtaceae E. multifl ora claviforme Stephomyia clavata Tavares, 1920 Eulophidae: Myrtaceae E. ovalifolia Camb. espess.caulinar* Não determinado Aprostocetus sp.2 Eulophidae: Myrtaceae E. rotundifolia enrolamento da Cecidomyiidi Closterocerus sp.1 margem foliar Pentastichus sp.1 gen.nov.6 sp.nov.2 gen.nov.4 sp.nov.1 Eulophidae Myrtaceae E. rotundifolia circular foliar* Dasineura globosa Maia, 1996 Eulophidae Myrtaceae E. rotundifolia cilíndrica caulinar* S. rotundifoliorum Eulophidae: Myrtaceae E. unifl ora L. cônica foliar Clinodiplosis profusa Chrysonotomyia sp. Maia, 2001 gen.nov.2sp.nov.1 Aprostocetus sp.1 Eulophidae Myrtaceae E. unifl ora triangular foliar* Cecidomyiinae Eulophidae Myrtaceae E. unifl ora circular foliar Neolasioptera eugeniae Maia, 1993 Eulophidae: Myrtaceae M. ovata gema Myrciamyia maricensis gen.nov.1sp.nov.1 Maia, 1996 gen.nov.3sp.nov.1 Aprostocetus sp.3 http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02809022009 http://www.biotaneotropica.org.br 156 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Maia, V.C. & Azevedo, M.A.P.

Tabela 1. Continuação... Famílias de Hymenoptera Famílias da planta Espécie da planta Morfotipo da galha Cecidomyiidae hospedeira hospedeira galhador Eulophidae: Tetrastichinae Myrtaceae M. ovata globular foliar Dasineura sp.1 Eulophidae: Proacrias sp. Myrtaceae M. fl oribunda enrolamento da D. myrciariae margem foliar Eulophidae: Myrtaceae M. fl oribunda bivalva (gema)* Myrciariamyia bivalva gen.nov.3sp.nov. Maia, 1995 Eulophidae: Myrtaceae N. obscura cônica foliar S. mina Quadrastichus sp. Aprostocetus sp.4 Eulophidae: Myrtaceae N. obscura imbricada (gema)* Neomitranthella robusta Quadrastichus sp. Maia, 1996 Tetrastichinae (gen.nov.) Eulophidae: Myrtaceae N. obscura triangular foliar* Cecidomyiinae Aprostocetus sp.1 Eulophidae: Nyctaginaceae Guapira opposita (Vell.) globosa foliar Bruggmannia robusta Galeopsomyia sp.1 Reitz. Maia & Couri, 1993 Chrysotomyia sp. Eulophidae: Nyctaginaceae G. opposita circular foliar Bruggmannia elongata Galeopsomyia sp.1 Maia & Couri, 1993 Chrysotomyia sp. Cirrospilus sp. Eulophidae: Nyctaginaceae G. opposita triangular foliar Bruggmannia acaudata Galeopsomyia sp.1 Maia, 2004 Eulophidae Nyctaginaceae G. opposita foliar roxa* Bruggmannia sp.1 Eulophidae: Ochnaceae Ouratea cuspidata barril foliar* Contarinia sp. Aprostocetus sp.5 (St. Hil.) Engl. Eulophidae: Horismenus sp. Rubiaceae Borreria verticillata (L.) infl orescência Asphondylia borreriae Meyer Rübsaamen, 1905 Eulophidae Sapindaceae P.weinmanniaefolia cônica foliar* P. ampla gen.nov.2 sp.nov.2 gen.nov.5sp.nov.1 Aprostocetus sp.1 Eulophidae: Miotropis sp. Solanaceae Solanum affi ne Sendth globular foliar Cecidomyiinae Eulophidae: Sapotaceae M. subsericea foliar circular Cecidomyiidi Hadrotrichodes sp. Closterocerus sp. Eulophidae: Xanthobium sp. Sapotaceae Pouteria caimito tubular foliar* Youngomyia pouteriae (R. & P.) Radlk. Maia, 2001 Eulophidae: Tetrastichinae Sapotaceae Pouteria venosa (Mart.) circular foliar Lopesia singularis Maia, (gen.nov.) Baehni Maia, 2001 Eulophidae: Smilacaceae Smilax rufescens Griseb circular foliar Smilasioptera candelariae Pentastichus sp.3 Möhn, 1975 Eulophidae Verbenaceae Lantana camara L. globosa foliar* Schismatodiplosis lantanae Rübsaamen, 1916 Encyrtidae Fabaceae I. maritima espess. nervura Neolasioptera sp.2 Encyrtidae Malpighiaceae B. sericea botão fl oral Bruggmanniella byrsonimae (Maia & Couri, 1992) Encyrtidae Myrtaceae M. fl oribunda enrolamento da D. myrciariae margem foliar Encyrtidae Myrtaceae M. fl oribunda bivalva (gema) M. bivalva Encyrtidae Myrtaceae N. obscura enrolamento da Dasineura tavaresi margem foliar Maia, 1996 Encyrtidae Olacaceae Ximenia americana L. espess. caulinar Asphondylia communis Maia & Couri, 1992 http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02809022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 157

Micro-himenópteros associados com galhas

Tabela 1. Continuação... Famílias de Hymenoptera Famílias da planta Espécie da planta Morfotipo da galha Cecidomyiidae hospedeira hospedeira galhador Encyrtidae Sapotaceae M. subsericea foliar circular Cecidomyiidi Eupelmidae Boraginaceae C. verbenacea espess.nervura* Lopesiini Eupelmidae: Burseraceae P. brasiliense enrolamento da Lopesia sp.1 Brasema sp. margem foliar Eupelmidae Burseraceae P. brasiliense cônica curva* Cecidomyiinae Eupelmidae Burseraceae P. heptaphyllum gotiforme Cecidomyiidi (Aublet.) March. Eupelmidae Burseraceae P. heptaphyllum enrolamento da Cecidomyiidi margem foliar Eupelmidae Celastraceae M. ovalifolia foliar circular* M. distincta Eupelmidae Chrysobalanaceae C. ovalifolia foliar circular* D. couepiae Eupelmidae Chrysobalanaceae C. ovalifolia enrolamento da Lopesia marginalis margem foliar Maia, 2001 Eupelmidae Clusiaceae Clusia hilariana esferóide foliar Clusiamyia granulosa Schltdl. Maia, 2001 Eupelmidae Clusiaceae C. lanceolata esferóide foliar* C. nitida Eupelmidae Erythroxylaceae E. ovalifolium triangular foliar* Lasiopteridi Eupelmidae Erythroxylaceae E. ovalifolium cônica (gema) Cecidomyiinae Eupelmidae Euphorbiaceae S. glandulosa enrolamento da Cecidomyiidi margem foliar Eupelmidae: Brasema sp. Fabaceae I. laurina espess. nervura Neolasioptera sp.1 Eupelmidae Fabaceae I. laurina tubular foliar* Cecidomyiinae Eupelmidae Fabaceae I. maritima espess.nervura* Neolasioptera sp.2 Eupelmidae Malpighiaceae B. sericea espess.caulinar* Cecidomyiinae Eupelmidae Malpighiaceae B. sericea infl orescência B. byrsonimae Eupelmidae Myrtaceae E. copacabanensis cônica S. tetralobae Eupelmidae Myrtaceae E. multifl ora claviforme S. clavata Eupelmidae Myrtaceae E. multifl ora digitiforme S.rotundifoliorum Eupelmidae Myrtaceae E. multifl ora piriforme foliar Cecidomyiinae Eupelmidae: Myrtaceae E. rotundifolia cilíndrica caulinar* S.rotundifoliorum Brasema sp. Eupelmidae Myrtaceae E. unifl ora cônica foliar* C. profusa Eupelmidae Myrtaceae E. unifl ora triangular no fruto Cecidomyiinae Eupelmidae Myrtaceae Myrtaceae M. ovata globular foliar* Dasineura sp.1 Eupelmidae Myrtaceae M. fl oribunda enrolamento da D. myrciariae margem foliar* Eupelmidae Myrtaceae N. obscura cônica foliar* S. mina Eupelmidae Myrtaceae N. obscura triangular foliar* Cecidomyiinae Eupelmidae Myrtaceae N. obscura imbricada (gema) N. robusta Eupelmidae Nyctaginaceae G. opposita globosa foliar* B. robusta Eupelmidae Nyctaginaceae G. opposita circular foliar B. elongata Eupelmidae Nyctaginaceae G. opposita triangular foliar* B. acaudata Eupelmidae Nyctaginaceae G. opposita espess.caulinar* Proasphondylia guapirae Maia, 1994 Eupelmidae Ochnaceae O. cuspidata barril foliar* Contarinia sp.1 Eupelmidae Olacaceae X. americana espess.caulinar* A. communis Eupelmidae Rubiaceae B. verticillata infl orescência* A. borreriae Eupelmidae Sapindaceae P.weinmanniaefolia cônica foliar P. ampla Eupelmidae Sapotaceae M. subsericea foliar circular* Cecidomyiidi Eupelmidae Sapotaceae P. caimito tubular foliar Y. pouteriae Eupelmidae Sapotaceae P. venosa circular foliar L. singularis http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02809022009 http://www.biotaneotropica.org.br 158 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Maia, V.C. & Azevedo, M.A.P.

Tabela 1. Continuação... Famílias de Hymenoptera Famílias da planta Espécie da planta Morfotipo da galha Cecidomyiidae hospedeira hospedeira galhador Eupelmidae Smilacaceae S. rufescens circular foliar* S. candelariae Eurytomidae: Asclepiadaceae P. asteria botão fl oral A. peploniae Rileya sp.1 Eurytomidae: Bignoniaceae Arrabidaea conjugata cônica foliar Arrabidaeamyia serrata Eurytoma sp1. (Vell.) Mart. Maia, 2001 Eurytomidae: Boraginaceae C. verbenacea botão fl oral Asphondylia cordiae Eurytoma sp.2. Möhn, 1959 Eurytomidae: Boraginaceae C. verbenacea globosa foliar C. globosa Eurytoma sp.3 Eurytomidae: Burseraceae P. brasiliense cônica curva Cecidomyiinae Eurytomidae: Clusiaceae Clusia fl uminensis circular foliar Parazalepidota clusiae Rileya sp.2 Tr. & Pl. Maia, 2001 Eurytomidae: Clusiaceae C. hilariana circular foliar C. granulosa Maia, 2001 Eurytoma sp.4 Eurytomidae: Clusiaceae C. lanceolata esferóide foliar C. nitida Eurytoma sp.5 Eurytomidae Erythroxylaceae E. ovalifolium botão fl oral Asphondylia sp.1 Eurytomidae: Erythroxylaceae E. ovalifolium cônica (gema) Cecidomyiinae Eurytoma sp.6 Eurytomidae: Euphorbiaceae S. glandulosa esférica (gema) S. spherica Rileya sp.3 Eurytomidae: Eurytoma sp. Fabaceae I. laurina tubular foliar* Meunieriella sp. Eurytomidae Loranthaceae Struthanthus maricensis ovóide na nervura* Asphondylia maricensis Rizz. Maia & Couri, 1992 Eurytomidae: Sycophyla sp. Malpighiaceae B. sericea espess.caulinar Cecidomyiinae Eurytoma sp. Eurytomidae Malpighiaceae B. sericea botão fl oral B. byrsonimae Eurytomidae: Myrtaceae E. copacabanensis fusiforme foliar S. tetralobae Rileya sp.6 Eurytomidae: Myrtaceae E. rotundifolia cilíndrica caulinar S.rotundifoliorum Rileya sp.5 Eurytoma sp.7 Eurytomidae: Myrtaceae E. unifl ora cônica foliar C. profusa Eurytoma sp.8 Rileya sp.3, 7 Eurytomidae: Myrtaceae E. unifl ora triangular foliar/ Cecidomyiinae Rileya sp.3 fruto Eurytomidae Myrtaceae E. unifl ora circular foliar N. eugeniae Eurytomidae Myrtaceae M. ovata gema* M. maricensis Eurytomidae Myrtaceae N. obscura cônica foliar* S. mina Eurytomidae: Nyctaginaceae G. opposita globosa foliar B. robusta Rileya sp.3 Eurytoma sp. Eurytomidae: Nyctaginaceae G. opposita circular foliar B. elongata Rileya sp3 Eurytoma sp.9 Eurytomidae: Nyctaginaceae G. opposita triangular foliar B. acaudata Eurytoma sp.9 Rileya sp.3 Eurytomidae Nyctaginaceae G. opposita foliar roxa* Bruggmannia sp.1 Eurytomidae: Nyctaginaceae G. opposita espess.caulinar* P. guapirae Rileya sp.3, 5 e 7 Eurytomidae: Rubiaceae B. verticillata infl orescência A. borreriae Rileya sp.7 http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02809022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 159

Micro-himenópteros associados com galhas

Tabela 1. Continuação... Famílias de Hymenoptera Famílias da planta Espécie da planta Morfotipo da galha Cecidomyiidae hospedeira hospedeira galhador Eurytomidae: Sapindaceae P.weinmanniaefolia cônica foliar P. ampla Rileya sp.8 Eurytomidae: Sapindaceae P.weinmanniaefolia espess. da gavinha Cecidomyiinae Rileya sp.8 Eurytomidae: Eurytoma sp. Sapotaceae M. subsericea foliar circular* Cecidomyiidi Eurytomidae: Sapotaceae M. subsericea globular foliar Asphondyliini Eurytoma sp.10 Eurytomidae Sapotaceae P. venosa circular foliar L. singularis Mymaridae Erythroxylaceae E. ovalifolium cônica (gema) Cecidomyiinae Mymaridae Erythroxylaceae E. ovalifolium triangular foliar Lasiopteridi Mymaridae Euphorbiaceae S. glandulosa enrolamento da Cecidomyiidi margem foliar Mymaridae Malpighiaceae B. sericea circular foliar Oligotrophini Mymaridae Myrtaceae E. copacabanensis fusiforme foliar S. teralobae Mymaridae Myrtaceae E. unifl ora cônica foliar C. profusa Platygastridae: Synopeas sp. Boraginaceae C. verbenacea globosa foliar C. globosa Platygastridae Boraginaceae C. verbenacea espess.nervura Lopesiini Platygastridae: Burseraceae P. brasiliense foliar Cecidomyiinae Platygaster sp. Platygastridae: Celastraceae M. ovalifolia foliar circular M. distincta Platygaster sp. Platygastridae: Clusiaceae C. hilariana circular foliar C. granulosa Platygaster sp. Platygastridae: Clusiaceae C. lanceolata esferóide foliar C. nitida Inostemma sp. Platygaster sp. Platygastridae Euphorbiaceae S. glandulosa esférica (gema)* S. spherica Platygastridae Euphorbiaceae S. glandulosa enrolamento da Cecidomyiidi margem foliar Platygastridae: Fabaceae I. laurina espess. nervura Neolasioptera sp. Platygaster sp. Platygastridae: Loranthaceae S. maricensis ovóide na nervura A. maricensis Platygaster sp. Platygastridae Malpighiaceae B. sericea espess.caulinar* Cecidomyiinae Platygastridae: Synopeas sp. Myrtaceae E. multifl ora cilíndrica caulinar Stephomyia sp. Platygastridae: Synopeas sp. Myrtaceae E.multifl ora claviforme S. clavata Platygastridae Myrtaceae E. rotundifolia cilíndrica caulinar* S. rotundifoliorum Platygastridae: Myrtaceae E. rotundifolia circular foliar D. globosa Platygaster sp. Platygastridae Myrtaceae E. unifl ora cônica foliar* C. profusa Platygastridae Myrtaceae E. unifl ora triangular foliar* Cecidomyiinae Platygastridae Myrtaceae M. ovata globular foliar* Dasineura sp.1 Platygastridae Myrtaceae M. fl oribunda enrolamento da D. myrciariae margem foliar* Platygastridae Myrtaceae N. obscura cônica foliar S. mina Platygastridae: Nyctaginaceae G. opposita globosa foliar B. robusta Platygaster sp. Platygastridae: Nyctaginaceae G. opposita circular foliar B. elongata Platygaster sp. Platygastridae Nyctaginaceae G. opposita espess.caulinar* P. guapirae Platygastridae: Ochnaceae O. cuspidata barril foliar* Contarinia sp.1 http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02809022009 http://www.biotaneotropica.org.br 160 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Maia, V.C. & Azevedo, M.A.P.

Tabela 1. Continuação... Famílias de Hymenoptera Famílias da planta Espécie da planta Morfotipo da galha Cecidomyiidae hospedeira hospedeira galhador Platygastridae: Rubiaceae Diodia gymnocephala infl orescência Clinodiplosis diodiae Platygaster sp. (DC) K. Schum. Maia, 2001 Platygastridae: Leptacis sp. Sapindaceae P.weinmanniaefolia cônica foliar P. ampla Platygastridae: Sapotaceae M. subsericea foliar circular Cecidomyiidi Platygaster sp. Platygastridae Sapotaceae M. subsericea tubular foliar Asphondyliini Platygastridae Sapotaceae P. caimito tubular foliar* Y. pouteriae Platygastridae Sapotaceae P. venosa circular foliar* L. singularis Platygastridae: Solanaceae Solanum inaequale Vell. esferóide foliar Cecidomyiinae Platygaster sp. Platygastridae Verbenaceae L. camara globosa foliar* S. lantanae Pteromalidae: Boraginaceae C. verbenacea globosa foliar C. globosa Lyrcus sp. Pteromalidae Boraginaceae C. verbenacea espess.nervura Lopesiini Pteromalidae Boraginaceae C. verbenacea infl orescência Asphondylia sp.1 Pteromalidae Celastraceae M. ovalifolia foliar circular M. distincta Pteromalidae Chrysobalanaceae C. ovalifolia enrolamento da L. marginalis margem foliar Pteromalidae Clusiaceae C. lanceolata esferóide foliar C. nitida Pteromalidae Erythroxylaceae E.ovalifolium botão fl oral Asphondylia sp.1 Pteromalidae Erythroxylaceae E. ovalifolium cônica (gema) Cecidomyiinae Pteromalidae Erythroxylaceae E.ovalifolium triangular foliar Lasiopteridi Pteromalidae Euphorbiaceae S. glandulosa esférica (gema) S. spherica Pteromalidae Loranthaceae P. dichrous circular foliar C. maricaensis Pteromalidae Malpighiaceae B. sericea espess. caulinar Cecidomyiinae Pteromalidae Myrsinaceae R. parvifolia circular foliar Cecidomyiinae Pteromalidae Myrtaceae M. fl oribunda enrolamento da D. myrciariae margem foliar Pteromalidae Myrtaceae M. fl oribunda bivalva (gema) M. bivalva Pteromalidae Myrtaceae N. obscura imbricada (gema) N. robusta Pteromalidae Myrtaceae N. obscura tubular foliar Cecidomyiinae Pteromalidae Verbenaceae L. camara globosa foliar S. lantanae Scelionidae Verbenaceae L. camara globosa foliar S. lantanae Signiphoridae: Fabaceae I. laurina fruto Cecidomyiinae Signiphora sp. Tanaostigmatidae Fabaceae I. laurina tubular foliar Cecidomyiinae Torymidae Asclepiadaceae P. asteria botão fl oral A. peploniae Torymidae: Dimeromicrus Asteraceae M. hoehnei espess. caulinar Alycaulus sp. cecidomyiae Torymidae: Boraginaceae C. verbenacea globosa foliar C. globosa D. cecidomyiae Torymoides sp. Torymus sp. Torymidae: Boraginaceae C. verbenacea espess.nervura Lopesiini D. cecidomyiae Torymidae: Boraginaceae C. verbenacea infl orescência Asphondylia sp.1 D. cecidomyiae Torymidae: Celastraceae M. ovalifolia foliar circular* M. distincta D. cecidomyiae Torymidae Chrysobalanaceae C. ovalifolia foliar circular* D. couepiae Torymidae enrolamento da L. marginalis margem foliar http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02809022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 161

Micro-himenópteros associados com galhas

Tabela 1. Continuação... Famílias de Hymenoptera Famílias da planta Espécie da planta Morfotipo da galha Cecidomyiidae hospedeira hospedeira galhador Torymidae: Convolvulaceae Jacquemontia botão fl oral Schizomyia sp. D. cecidomyiae holosericea (Weinman) O’Donell Torymidae: Erythroxylaceae E. ovalifolium botão fl oral* Asphondylia sp.1 D. cecidomyiae Torymidae Erythroxylaceae E. ovalifolium triangular foliar* Lasiopteridi Torymidae: Euphorbiaceae S. glandulosa esférica (gema)* S. spherica D. cecidomyiae Torymidae Fabaceae Dalbergia ecastophylla discóide foliar Lopesia grandis L. Taub. Maia, 2001 Torymidae: Fabaceae I. maritima espess.nervura* Neolasioptera sp.1 D. cecidomyiae Torymidae Fabaceae Stylosanthes guianensis infl orescência Lestodiplosis sp. Sw. Torymidae Malpighiaceae B. sericea botão fl oral* B. byrsonimae Torymidae: Myrtaceae E. rotundifolia cilíndrica caulinar* S. rotundifoliorum D. cecidomyiae Torymidae Myrtaceae E. rotundifolia circular foliar* D. globosa Torymidae Myrtaceae E. rotundifolia enrolamento da Cecidomyiidi margem foliar Torymidae Myrtaceae E. unifl ora cônica foliar* C. profusa Torymidae: Myrtaceae M. fl oribunda enrolamento da D. myrciariae D. cecidomyiae margem foliar* Torymidae: Myrtaceae N. obscura triangular foliar Cecidomyiinae D. cecidomyiae Torymidae Nyctaginaceae G. opposita triangular foliar B. acaudata Torymidae Rubiaceae D. gymnocephala infl orescência C. diodiae Torymidae: Sapindaceae P.weinmanniaefolia cônica foliar P. ampla D. cecidomyiae Torymidae: Sapotaceae M. subsericea foliar circular* Cecidomyiidi D. cecidomyiae Torymidae Sapotaceae M. subsericea gema Cecidomyiidi Torymidae: Sapotaceae P. caimito tubular foliar Y. pouteriae D. cecidomyiae Torymidae Sapotaceae P. venosa esferóide foliar L. singularis Torymidae: Verbenaceae L. camara globosa foliar* S. lantanae D. cecidomyiae

Os micro-himenópteros estudados estão associados com 26 gêne- que a incidência de micro-himenópteros não está necessariamente ros de Cecidomyiidae, com destaque para Asphondylia Loew, 1850; relacionada nem com a diversidade dos gêneros galhadores e nem Bruggmannia Tavares, 1906, Clinodiplosis Kieffer, 1894; Dasineura com maiores áreas de ocorrência dos mesmos. Rondani, 1840; Lopesia Rübsaamen 1908, Neolasioptera Felt, 1908 e Não foi observada nenhuma relação específi ca entre as seguin- Stephomyia Tavares, 1916 pelo maior número de registros verifi cados. tes famílias de parasitóides - Aphelinidae, Bethylidae, Braconidae, Esses gêneros diferem muito em número de espécies conhecidas e dis- Encyrtidae, Eulophidae, Eupelmidae, Eurytomidae, Mymaridae, tribuição geográfi ca. Asphondylia e Dasineura são cosmopolitas e in- Platygastridae, Pteromalidae e Torymidae - e os gêneros galhadores. cluem, respectivamente, 271 e 448 espécies no mundo; Clinodiplosis Diferentemente, os Elasmidae, Scelionidae e Signophoridae ocorre- também cosmopolita inclui um número menor de espécies (93); ram, cada qual, em associação com um único gênero galhador. Es- Lopesia ocorre nas regiões neártica, neotropical e afro-tropical e pecifi cidade também foi verifi cada em relação aos Tanaostigmatidae, possui apenas 13 espécies descritas; Neolasioptera tem distribuição inquilinos de um único morfotipo de galhas. mais restrita, ocorrendo nas regiões neártica e neotropical e inclui Os micro-himenópteros foram obtidos de galhas que se desen- um grande número de espécies (133), já Bruggmannia e Stephomyia volveram em órgãos vegetativos – folha (no limbo, parênquima, são gêneros pouco diversifi cados, com 18 e sete espécies conhecidas nervura, margem foliar e pecíolo); caule e gema (apical e lateral) – e e exclusivamente neotropicais (Gagné, 2004). Esses dados mostram em órgãos reprodutivos (botão fl oral, pedúnculo fl oral, infl orescência http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02809022009 http://www.biotaneotropica.org.br 162 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Maia, V.C. & Azevedo, M.A.P. e fruto), sendo mais freqüentemente obtidos de galhas foliares. Como mente em folhas. Estão representados por 12 gêneros: Aprostocetus 60% das galhas das Restingas do Estado do Rio desenvolvem-se em Westwood, 1833; Chrysonotomyia Ashmead, 1904; Cirrospilus folhas, o resultado encontrado não indica preferência por um órgão Westwood, 1832; Closterocerus Westwood, 1833; Galeopsomyia vegetal particular, e sugere que a maior freqüência de galhas nas Girault, 1916; Hadrotrichodes LaSalle, 1994 ; Horismenus Walker, folhas é responsável pela maior freqüência dos micro-himenópteros 1843; Miotropis Thomson, 1875; Pentastichus Ashmead, 1894; nesse órgão. Proacrias Ihering, 1914; Quadrastichus Girault, 1913; Xanthellum A seguir, são apresentadas informações, em ordem alfabética, Erdös & Novicky, 1951 e sete gêneros novos. Trata-se do primeiro sobre as famílias de micro-himenópteros obtidas a partir de galhas registro de Quadrastichus para o Brasil. Os Eulophidae foram encon- de Cecidomyiidae em Restingas do Estado do Rio de Janeiro. trados em galhas induzidas por 22 gêneros distintos de Cecidomyiidae e são assinalados, pela primeira vez, em 29 morfotipos de galhas 1. Aphelinidae (Tabela 1). Parasitóides de uma grande variedade de insetos. São conhecidas 6. Encyrtidae mil espécies no mundo em 38 gêneros. No Brasil, ocorrem 16 espécies em dois gêneros (Perioto & Tavares 1999). Nas Restingas fl uminen- Maioria parasitóide de Coccoidea (Hemiptera). No mundo, são ses, os Aphelinidae estão associados com cinco espécies de plantas conhecidas 3.200 espécies em 450 gêneros. No Brasil, ocorrem (cada qual representando um gênero e família distintos) e cinco 96 espécies em 62 gêneros (Perioto & Tavares 1999). Nas Restingas morfotipos de galhas. Foram encontrados quase que exclusivamente fl uminenses, estão associados a seis espécies de planta (seis gêneros em galhas foliares, com exceção de um registro em galhas de botão e seis famílias) e sete morfotipos de galhas que se desenvolvem em fl oral. Atuaram como parasitóides de três gêneros de Cecidomyiidae diferentes órgãos da planta (folha, botão fl oral, gema e caule), indu- galhadores: Asphondylia Loew, 1850, Dasineura Rondani, 1840 e zidos por cinco gêneros distintos de Cecidomyiidae: Asphondylia, Clusiamyia Maia, 1997 (Tabela 1). Bruggmanniella Tavares, 1909, Dasineura, Myrciariamyia Maia,1995 e Neolasioptera Felt, 1908 (Tabela 1). 2. Bethylidae 7. Eupelmidae Parasitóides de larvas e ocasionalmente de pupas de Coleoptera e Lepidoptera (Naumann 1991). No Brasil, ocorrem 112 espécies Maioria parasitóide ou hiperparasitóide facultativo das principais em 16 gêneros (De Santis 1980). Nas Restingas fl uminenses, foram ordens de insetos. Compreendem 850 espécies em 45 gêneros. No encontrados como parasitóides em enrolamentos da margem da fo- Brasil, ocorrem 27 espécies em 12 gêneros (Perioto & Tavares 1999). lha, induzidos por Lopesia sp. e Dasineura myrciariae , em Protium Nas Restingas fl uminenses, estão associados com 28 espécies de plan- brasiliense (Spr.) Engl. (Burseraceae) e Myrciaria floribunda, tas (21 gêneros e 17 famílias) e 42 morfotipos de galhas (Tabela 1). respectivamente. O parasitóide associado com Lopesia sp. foi iden- Ocorreram em vários órgãos vegetais, sendo mais freqüentes nas tifi cado em nível genérico como Goniozus Förster, 1856 (ocorrência folhas. São assinalados, pela primeira vez, em 33 morfotipos de ga- assinalada por Maia et al., 2002). O registro em Myrciaria fl oribunda lhas e estão associados com 16 gêneros distintos de Cecidomyiidae é novo (Tabela 1). galhadores. 3. Braconidae 8. Eurytomidae Parasitóides de insetos, comuns em todo o mundo, porém mais Maioria parasitóide, algumas espécies são fi tófagas. No mundo, diversifi cados nas áreas mais quentes. No Brasil, ocorrem 475 es- são conhecidas 1100 espécies em 70 gêneros e no Brasil 59 espécies pécies em 99 gêneros (De Santis 1980). Nas Restingas fl uminenses, em 22 gêneros (Perioto & Tavares 1999). Nas Restingas fl uminenses, estão associados com sete espécies de plantas (cinco gêneros e quatro estão associados com 22 espécies de plantas (18 gêneros e 15 famí- famílias). Foram encontrados apenas em galhas foliares induzidas por lias) e 33 morfotipos de galhas, induzidos por 16 gêneros distintos quatro gêneros distintos de Cecidomyiidae: Dasineura Felt, 1908, de Cecidomyiidae. Ocorreram em vários órgãos vegetais (folha, Neolasioptera Felt, 1908, Stephomyia Tavares, 1916 e Paulliniamyia botão fl oral, fruto, caule, gavinha, gema), predominando nas folhas Maia, 2001. São assinalados, pela primeira vez, em cinco espécies e são assinalados, pela primeira vez, em sete morfotipos de galhas. de plantas (Tabela 1). Estão representados por três gêneros: Eurytoma Illiger, 1807; Rileya Ashmead, 1888 e Sycophila Walker, 1871 (Tabela 1). 4. Elasmidae 9. Mymaridae Ectoparasitóides de insetos, especialmente de lagartas de Lepidoptera. Família com um único gênero, Elasmus Westwood, Parasitóides de ovos, principalmente de Hemiptera, Psocoptera, 1883 com 200 espécies. No Brasil, ocorrem cinco espécies Coleoptera, Diptera e Orthoptera. Compreendem 1.300 espécies (Perioto & Tavares 1999). Nas Restingas fl uminenses, uma única em 100 gêneros. No Brasil, tem-se registro de 21 espécies em nove espécie é encontrada, tendo sido assinalada por Maia et al. (2002) em gêneros (Perioto & Tavares 1999). Nas Restingas fl uminenses, estão galhas de Neolasioptera sp. em Inga laurina (Sw.) Willd (Fabaceae) associados com cinco espécies de planta (quatro gêneros e quatro (Tabela 1). famílias) e seis morfotipos de galhas (5 foliares). Todos os registros são novos (Tabela 1). 5. Eulophidae 10. Platygastridae Ecto ou endoparasitóides de ovos, larvas e pupas de vários insetos, incluindo Diptera (particularmente Cecidomyiidae), Hymenoptera Parasitóides de insetos, principalmente de Cecidomyiidae ga- (Cynipoidea), Coleoptera e ácaros Eriophydae (La Salle 1994). lhadores. No Brasil, ocorrem 15 espécies em 5 gêneros (De Santis Compreendem 3.300 espécies em 280 gêneros. No Brasil, ocorrem 1980). Nas Restingas fl uminenses, estão associados com 24 espécies 103 espécies em 48 gêneros (Perioto & Tavares 1999). Nas Restingas de plantas (em 20 gêneros e 16 famílias) e 32 morfotipos de galhas fl uminenses, estão associados a 34 espécies de plantas (28 gêneros (Tabela), estando representados por quatro gêneros: Inostemma e 22 famílias), ocorrendo em 58 morfotipos de galhas, principal- Haliday, 1833 ; Leptacis Foerster, 1856; Platygaster Latreille, 1809 http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02809022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 163

Micro-himenópteros associados com galhas e Synopeas Foerster, 1856. São assinalados, pela primeira vez, em Os micro-himenópteros foram obtidos de 45 espécies de plantas 12 morfotipos de galhas (Tabela 1) e estão associados a 16 gêneros hospedeiras (35 gêneros e 25 famílias), sendo que as Myrtaceae, distintos de Cecidomyiidae. Ocorreram com maior freqüência em Fabaceae e Malpighiaceae destacaram-se pela maior riqueza de folhas, mas também em galhas que se desenvolveram no caule, gema famílias de parasitóides associados. e infl orescência. A diversidade dos parasitóides associados às galhas de 11. Pteromalidae Cecidomyiidae parece não estar relacionada nem com a riqueza de espécies da família de planta hospedeira e nem com a riqueza de Maioria parasitóide e alguns predadores de insetos. No mundo galhas. são conhecidas 3.000 espécies em 551 gêneros. No Brasil, ocorrem Os micro-himenópteros ocorreram em galhas desenvolvidas 110 espécies em 55 gêneros (Perioto & Tavares 1999). Nas Restingas em órgãos vegetativos e reprodutivos, predominando nas galhas fl uminenses, estão associados com doze espécies de plantas (doze foliares. gêneros e onze famílias), 18 morfotipos de galhas (a maioria foliar) Eles estão associados com 26 gêneros de Cecidomyiidae, com e 11 gêneros de Cecidomyiidae (Tabela 1). Todos os registros são destaque para Asphondylia Loew, 1850; Bruggmannia Tavares, 1906, novos, exceto em Cordia verbenacea DC. (Boraginaceae). Clinodiplosis Kieffer, 1894; Dasineura Rondani, 1840; Lopesia 12. Scelionidae Rübsaamen 1908, Neolasioptera Felt, 1908 e Stephomyia Tavares, 1916. Parasitóides de ovos de insetos e aranhas. No Brasil, ocorrem A riqueza das famílias dos micro-himenópteros associados às 68 espécies em 10 gêneros (De Santis 1980). Nas Restingas fl u- galhas não está necessariamente relacionada à riqueza dos gêneros minenses, uma única espécie foi encontrada em associação com galhadores. galhas foliares esféricas e pilosas induzidas por Schismatodiplosis Não foi observada nenhuma relação específi ca entre as seguin- lantanae Rübsaamen, 1907 (Cecidomyiidae) em Lantana camara L. tes famílias de parasitóides - Aphelinidae, Bethylidae, Braconidae, (Verbenaceae). Novo registro. Encyrtidae, Eulophidae, Eupelmidae, Eurytomidae, Mymaridae, 13. Signiphoridae Platygastridae, Pteromalidae e Torymidae - e os gêneros galhadores. Apenas quatro famílias de micro-himenópteros mostraram Parasitóides de Coccoidea, Aleyrodidae, Psyllidae (Hemiptera) especifi cidade em relação ao hospedeiro: Elasmidae, Scelionidae, e Diptera (Woolley 1988). No mundo, são conhecidos seis ou sete Signophoridae e Tanaostigmatidae. gêneros com poucas espécies (Rao & Hayat, 1985). No Brasil, Cerca de 135 novos registros de plantas hospedeiras e/ou de ocorrem 15 espécies de um único gênero. Nas Restingas fl uminen- morfotipos de galhas foram assinalados, o que evidencia a falta de ses, Signiphora sp. foi encontrada como parasitóide de larvas de informações sobre esses micro-himenópteros em Restingas. Cecidomyiidae em frutos de Inga laurina (Fabaceae), tendo sido A alta incidência de micro-himenópteros associada à grande di- registrada por Maia et al. (2002). versidade de plantas hospedeiras e de espécies galhadoras corrobora 14. Tanaostigmatidae a importância ecológica desses parasitóides como inimigos naturais dos Cecidomyiidae e reforça a possibilidade de serem utilizados como Galhadores e inquilinos de galhas (Naumann 1991). Família agentes de controle biológico. com 50 espécies em 15 gêneros (Perioto & Tavares 1999). A maio- ria é conhecida da região neotropical e Australásia (Rao & Hayat Agradecimentos 1985). No Brasil, ocorrem 17 espécies em quatro gêneros (Perioto & Tavares, 1999). Nas Restingas fl uminenses, uma única espécie foi Aos Drs. Ruy Alves e Andréa Costa (Museu Nacional/UFRJ) pela encontrada como inquilina em galhas tubulares foliares induzidas por identifi cação das plantas hospedeiras, à FAPERJ (Proc. 171.290/06) Cecidomyiidae em Inga laurina (Fabaceae), tendo sido registrada e ao CNPq (Proc. 472084/2007-0) pelo suporte fi nanceiro. por Maia et al., 2002. Referências Bibliográficas 15. Torymidae ARAÚJO, D.S.D. & HENRIQUES, P.B. 1984. Análise fl orística das restingas Maioria parasitóide de Cynipidae, Eurytomidae e Cecidomyiidae do Estado do Rio de Janeiro. In Restingas: origem, estrutura e processos galhadores; algumas espécies inquilinas de galhas. No mundo, são (L.D. Lacerda, D.S.D. Araújo, R. Cerqueira & B. Turq, orgs). CEUFF, conhecidas 900 espécies em 65 gêneros. No Brasil, ocorrem 26 es- Niterói, p. 159-193. pécies em seis gêneros (Perioto & Tavares 1999). Nas Restingas De SANTIS, L. 1980. Catálogo de los Himenópteros Brasileños de la serie fl uminenses, estão associados com 23 espécies de plantas (21 gêneros parasítica: incluyendo Bethyoidea. Universidade Federal do Paraná, e 16 famílias), 30 morfotipos de galhas (principalmente foliares) e Curitiba. 16 gêneros de Cecidomyiidae. Estão representados por três gêneros: FERNANDES, G.W. & PRICE, P.W. 1992. The adaptative signifi cance of Dimeromicrus Crawford, 1910; Torymoides Walker, 1871 e Torymus gall distribution: survivorship of species in xeric and mesic habitats. Dalman, 1820. Vinte e três registros são novos. Oecologia, 90:14-20. FERRAZ, F.F.F. & MONTEIRO, R.F. 2003. Complex interactions Conclusões envolving a gall midge Myrciariamyia maricaensis Maia (Diptera, Nas Restingas do Estado do Rio de Janeiro, a freqüência regis- Cecidomyiidae), phytophagous modifi ers and parasitoids. Rev. Bras. trada de micro-himenópteros associados a galhas de Cecidomyiidae Zool. 20(3):433-437. é muito alta (95%), superando signifi cativamente os valores encon- GAGNÉ, R.J. 1989. The Plant-Feeding gall midges of North America. Cornell trados para Restingas paulistas e para o cerrado mineiro. University Press, Ithaca. Os micro-himenópteros associados a galhas compreendem GAGNÉ, R.J. 2004. A catalog of the Cecidomyiidae (Diptera) of the world. representantes de 15 famílias distintas. Entre elas, os Eulophidae, Mem. Entomol. Soc. Wash. 25:408. Eupelmidae e Platygastridae mostraram maior diversidade de hos- JOLY, A.B. 1977. Botânica: Introdução à taxonomia vegetal. 4 ed. Editora pedeiros. Nacional, São Paulo. 777 p. http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02809022009 http://www.biotaneotropica.org.br 164 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Maia, V.C. & Azevedo, M.A.P.

LASALLE, J. 1994. North America genera of Tetrastichinae (Hymenoptera: MONTEIRO, R.F., ODA, R.A.M., NARAHARA, K.L. & CONSTANTINO, Eulophidae). J. Nat. Hist. 28(1):109-236. P.A.L. 2004. Galhas: Diversidade, Especifi cidade e Distribuição. In MAIA, V.C. 1999. Artrópodes associados às galhas de Cecidomyiidae Pesquisa de Longa Duração na Restinga de Jurubatiba: Ecologia, História (Diptera) em Eugenia rotundifolia (Myrtaceae) e Clusia lanceolata Natural e Conservação (C.F.D. da Rocha, F.A. Esteves & F.R. Scarano, (Clusiaceae) em uma restinga do Rio de Janeiro, Brasil. Iheringia, Zool. orgs). RiMa Editora, São Carlos, p. 127-141. 87:75-79. NAUMANN, I.D. 1991. Hymenoptera: 916-1000. In The Insects of Australia MAIA, V.C. & De AZEVEDO, M.A.P. 2001a. Platygastridae (Hym., (CSIRO, orgs). 2 ed. Cornell University, Ithaca, p. 543-1137. Scelionoidea) associated with Cecidomyiidae (Dipt.) galls at two restingas PERIOTO, N.W. & TAVARES, M.T. 1999. Hymenoptera. In Biodiversidade (coastal shrub zones) of Rio de Janeiro State (Brazil). Entomol. Mon. Mag. 137:149-153. do Estado de São Paulo, Brasil. 5. Invertebrados Terrestres (C.R.F. Brandão & E.M. Cancello, eds). Museu de Zoóloga da Universidade de MAIA, V.C. & De AZEVEDO, M.A.P. 2001b. Eurytomidae (Hym., São Paulo, São Paulo, p. 156-168. Chalcidoidea) associated with Cecidomyiidae (Dipt.) galls in Rio de Janeiro State (Brazil). Entomol. Mon. Mag. 137:219-225. PRICE, P.W. 1984. Insect Ecology. 2 ed. Wiley-Interscience Publication, MAIA, V.C. & MONTEIRO, R.F. 1999. Espécies cecidógenas (Diptera, New York. Cecidomyiidae) e parasitóides (Hymenoptera) associadas a Guapira RAO, B.R.S. & HAYAT, M. 1985. The Chalcidoidea (Insecta, Hymenoptera) opposita (Vell.) Reitz. (Nyctaginaceae) na restinga da Barra de Maricá, of India and the adjacent countries. Part 1: reviews of families and keys Rio de Janeiro. Rev. Bras. Zool. 16(2):483-487. to families and genera. Orient. Insects 19:163-310. MAIA, V.C. & TAVARES, M.T. 2000. Cordiamyia globosa Maia (Diptera, WOOLLEY, B. 1988. Philogeny and classifi cation of the Signiphoridae Cecidomyiidae): fl utuação populacional e parasitóides (Hymenoptera) (Hymenoptera, Chalcidoidea). Syst. Entomol. 139(4):465-501. associados. Rev. Bras. Zool. 17(3):589-593. MAIA, V.C., De AZEVEDO, M.A.P. & COURI, M.S. 2002. New contribution to the knowledge of the gall midges (Diptera, Cecidomyiidae) from the Recebido em 25/11/2008 restinga of Barra de Maricá (Rio de Janeiro, Brazil). Stud. Dipterol. Versão reformulada recebida em 25/05/2009 9(2):447-452. Publicado em 31/05/2009

http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02809022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Morfologia oral interna de larvas dos gêneros Eupemphix, Physalaemus e Leptodactylus (Amphibia: Anura)

Núbia Esther de Oliveira Miranda1,3 & Adelina Ferreira2

1Laboratório de Anatomia Comparativa de Vertebrados, Departamento de Ciências Fisiológicas (CFS), Instituto de Biociências, Universidade de Brasília – UnB, ICC-Sul, Módulo 5, Campus Darcy Ribeiro, CEP 70910-900, Brasília, DF, Brasil 2Departamento de Biologia e Zoologia, Instituto de Biociências, Universidade Federal de Mato Grosso – UFMT, Av. Fernando Correa da Costa, s/n, Coxipó, CEP 78060-900, Cuiabá, MT, Brasil 3Autor para correspondência: Núbia Esther de Oliveira Miranda, e-mail:[email protected]

MIRANDA, N.E.O. & FERREIRA, A. 2009. Internal buccal morphology of the tadpoles of the genera Eupemphix, Physalaemus and Leptodactylus (Amphibia: Anura). Biota Neorop., 9(2): http://www.biotaneotropica. org.br/v9n2/en/abstract?article+bn02909022009.

Abstract: The internal buccal morphology of the tadpoles of Eupemphix nattereri, Physalaemus albonotatus, P. centralis, P. cuvieri, Leptodactylus furnarius, L. fuscus, L. petersii and L. podicipinus are described and compared using scanning electron microscopy. The tadpole of E. nattereri has major differences when compared to other tadpoles of the Physalaemus genus. The tadpoles of P. albonotatus, P. centralis and P. cuvieri present similarities in internal buccal morphology, such as the number of the infralabial and lateral ridge papillae, but P. centralis differ in the number of the post-narial and buccal roof arena papillae. Among the tadpoles of the Leptodactylus species is possible to observe patterns, in distribution and quantity of the internal buccal structures (infralabial and lingual papillae, buccal fl oor and roof arena papillae, median ridge, lateral ridge papillae and postnarial papillae) in the species groups. The characteristics of the internal buccal morphology may be useful when used together with other data helping in comprehension of the systematic of the order Anura. Keywords: internal buccal anatomy, description, tadpole, Leiuperidae, Leptodactylidae.

MIRANDA, N.E.O. & FERREIRA, A. 2009. Morfologia bucal interna de larvas dos gêneros Eupemphix, Physalaemus e Leptodactylus (Amphibia: Anura) Biota Neorop., 9(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/ pt/abstract?article+bn02909022009.

Resumo: A morfologia bucal interna das larvas de Eupemphix nattereri, Physalaemus albonotatus, P. centralis, P. cuvieri, Leptodactylus furnarius, L. fuscus, L. petersii e L. podicipinus são descritas e comparadas utilizando microscopia eletrônica de varredura. A larva de E. nattereri apresenta muitas diferenças quando comparada à larvas de anuros do gênero Physalaemus. As larvas de P. albonotatus, P. centralis e P. cuvieri apresentam semelhanças em sua morfologia bucal interna, tais como o número de papilas infralabiais e papilas laterais à crista mediana. P. centralis difere na quantidade de papilas pós-nasais e papilas da arena do teto bucal. Entre as larvas de Leptodactylus é possível perceber um padrão na distribuição e quantidade das estruturas bucais internas (papilas infralabiais e linguais, papilas das arenas do assoalho e teto bucal, crista mediana, papilas laterais da crista e papilas pós-nasais) nos grupos de espécies. Os caracteres da morfologia bucal larvária podem ser úteis quando utilizados conjuntamente com outros dados auxiliando na compreensão das relações sistemáticas da ordem Anura. Palavras-chave: anatomia bucal interna, descrição, girinos, Leiuperidae, Leptodactylidae.

http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02909022009 http://www.biotaneotropica.org.br 166 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Miranda, N.E.O. & Ferreira, A.

Introdução 1. Material analisado As larvas dos anfíbios anuros apresentam uma grande diversidade • Eupemphix nattereri: (UFMT 5506), Chapada dos Guimarães – de hábitos alimentares e de distribuição microespacial com adaptações MT, 14° 54’ S e 55° 42’ W. Duas larvas analisadas: estágio 36, na morfologia bucal externa e interna, as quais constituem um con- CC = 9,68 mm, CT = 25,40 mm; estágio 36, CC = 9,48 mm, junto de informações úteis na compreensão das relações ecológicas CT = 25,90 mm. • Physalaemus albonotatus: (UFMT 5549), Cuiabá – MT, e sistemáticas da ordem Anura (Wassersug 1976, D’Heursel & de 15° 36’ 28.83” S e 56° 3’ 43.97” W. Duas larvas analisadas: Sá 1999, Eterovick & Sazima 2000, Haas 2003, Pugener et al. 2003, estágio 36, CC = 9,41 mm, CT = 24,84 mm; estágio 37, Weber & Carasmachi 2006). Especifi camente quanto à morfologia CC = 9,76 mm, CT = 26,12 mm. bucal interna, a presença ou ausência, número e arranjo das estruturas • P. centralis: (UFMT 5546), Nossa Senhora do Livramento – de seleção e captura de partículas, tais como: papilas linguais, papilas MT, 573815 L e 8191057 N. Duas larvas analisadas: estágio 36, da arena das arenas do teto e do assoalho bucal e crista mediana, CC = 5,46 mm, CT = 16,07 mm; estágio 38, CC = 7,36 mm, podem estar intimamente correlacionadas à distribuição espacial, CT = 20,95 mm. partilha do uso de recursos, dieta e comportamento de forrageamen- • P. cuvieri: (UFMT 5505), Chapada dos Guimarães – MT, to (Sokol 1975, Wassersug 1976, Wassersug & Duellman 1984). O 14° 54’ S e 55° 42’ W. Duas larvas analisadas: estágio 38, entendimento dessas relações auxilia na resolução de problemas CC = 8,19 mm, CT = 23,99 mm; estágio 39, CC = 8,86 mm, taxonômicos (Sokol 1975, Wassersug 1976, Wassersug & Duellmann CT = 20,00 mm. 1984, Haas 2003, D’Heursel & Haddad 2007). • Leptodactylus furnarius: (UFMT 5502), Chapada dos Gui- Recentemente, foi proposta uma nova sistemática para a classe marães – MT, 14° 54’ S e 55° 42’ W. Duas larvas analisadas: Lissamphibia combinando análises moleculares e morfológicas de estágio 35, CC = 9,0 mm, CT = 23,34 mm; estágio 37, CC = 11,12 mm, CT = 31,33 mm. adultos e larvas (Frost et al. 2006, Grant et al. 2006). Com essas • L. fuscus: (UFMT 5503), Chapada dos Guimarães – MT, mudanças, a família Leptodactylidae foi reformulada e atualmente 14° 54’ S e 55° 42’ W. Duas larvas analisadas: estágio 37, contém 96 espécies, distribuídas nos gêneros Hydrolaetare Gallardo, CC = 10,71 mm, CT = 27,26 mm; estágio 38, CC = 10,43 mm, 1963, Leptodactylus Fitzinger, 1826, Paratelmatobius Lutz e CT = 27,72 mm. Carvalho, 1958 e Scythrophrys Lynch, 1971 (Frost 2008, Caramaschi • L. petersii: (UFMT 5550), Várzea Grande – MT, 15° 37’ 45.85” S et al. 2008). Os gêneros Edalorhina Jiménez de La Espada, 1870, e 56° 5’ 39.80” W. Duas larvas analisadas: estágio 36, Engystomops Jiménez de La Espada, 1872, Eupemphix Steindachner, CC = 7,70 mm, CT = 21,32 mm; estágio 37, CC = 8,03 mm, 1863, Physalaemus Fitzinger, 1826, Pleurodema Tschudi, 1838, CT = 22,38 mm. Pseudopaludicola Miranda-Ribeiro, 1926 e Somuncuria Lynch, 1978 • L. podicipinus: (UFMT 5504), Corumbá – MS, 17° 50’ 58.51” S foram retirados da família Leptodactylidae, passando a constituir a e 57° 32’ 08.71” W. Duas larvas analisadas: estágio 38, família Leiuperidae (Grant et al. 2006). Essas mudanças são impor- CC = 10,60 mm, CT = 28,65 mm; estágio 38, CC = 10,29 mm, tantes, uma vez que servem de base para novos estudos sistemáticos CT = 30,91 mm. e fi logenéticos do grupo em estudo. Neste sentido, este trabalho tem por objetivo descrever a anatomia bucal interna de espécies de anuros Resultados pertencentes às famílias Leiuperidae e Leptodactylidae, buscando fornecer novos caracteres que possam auxiliar na compreensão das 1. Eupemphix nattereri Steindachner, 1863 relações taxonômicas da ordem Anura. • Assoalho bucal: É de formato triangular (Figura 1a). Cinco papilas infralabiais estão presentes: a papila central é menor e Material e Métodos triangular e as dos pares laterais internos e externos são altas e cilíndricas; as papilas do par lateral interno apresentam seus Foram analisadas larvas de Eupemphix nattereri Steindachner, ápices recobertos por pústulas (Figura 1b). O rudimento lingual 1863, Physalaemus albonotatus (Steindachner, 1864), P. centralis tem formato de elipse e apresenta quatro papilas linguais, as Bokermann, 1962 e P. cuvieri Fitzinger, 1826, pertencentes à família duas centrais são mais altas que as laterais, todas em formato Leiuperidae e, de Leptodactylus furnarius Sazima e Bokermann, cilíndrico (Figura 1b). A arena do assoalho bucal é delimitada 1978, L. fuscus (Schneider, 1799), L. petersii (Steindachner, 1864) e por cerca de 10 papilas de cada lado, as quais são cônicas e L. podicipinus (Cope, 1862), pertencentes à família Leptodactylidae, altas (Figura 1c). As bolsas bucais são profundas e estreitas. O coletadas em regiões pertencentes à porção norte do Pantanal Mato- velum ventral é extenso e apresenta quatro pequenas projeções grossense e aos municípios de Cuiabá e Chapada dos Guimarães, no de cada lado da glote. A zona glandular ventral restringe-se à estado de Mato Grosso. Todos os espécimes analisados foram deposi- superfície dorsal do bordo velar (Figura 1c). tados na Coleção Zoológica de Vertebrados da Universidade Federal • Teto bucal: É de formato triangular e ligeiramente mais estreito de Mato Grosso. Os estágios de desenvolvimento foram determinados que o assoalho. Três papilas estão presentes de cada lado do teto segundo Gosner (1960). Medidas (em milímetros) do comprimento bucal (Figura 1d). A arena pré-nasal tem formato de trapézio. Em sua porção posterior, à frente das coanas destaca-se uma do corpo (CC) e comprimento total (CT) foram obtidas com o auxílio crista em formato de arco retangular recoberta por pústulas de um paquímetro Mitutoyo® com precisão de 0,01 mm sob lupa. (Figura 1d). As coanas são ovais e estão orientadas obliqua- Para cada larva estudada, o assoalho e teto bucal foram dissecados mente ao plano transverso. A parede anterior da narina é mais e caracterizados segundo metodologia e terminologia propostas por baixa que a parede posterior e é coberta por pequenas pústulas Wassersug (1976). As amostras foram desidratadas em concentrações (Figura 1d). Quatro papilas pós-nasais estão presentes, duas de crescentes de álcool, secas ao ponto crítico, cobertas com ouro paládio cada lado; o par anterior é constituído de papilas altas, cônicas, em aparelho do tipo sputtering, analisadas e fotodocumentadas em com a margem anterior recobertas por pústulas; o par posterior Microscopia Eletrônica de Varredura (Jeol JSM 5800LV). é constituído por papilas baixas, cônicas e lisas; todas as papilas http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02909022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 167

Morfologia oral, Eupemphix, Physalaemus e Leptodactylus

apresentam seus ápices dirigidos para a crista mediana. A arena apresentam suas bases fundidas. Todas são cilíndricas e sem pós-nasal é triangular, curta e estreita, sendo delimitada poste- pústulas. O rudimento lingual tem formato de elipse e apresenta riormente por uma crista mediana semicircular recoberta por quatro papilas linguais, todas de mesmo tamanho e de formato pústulas; algumas pústulas estão presentes na arena pós-nasal. cilíndrico, dispostas em uma fi leira transversal (Figura 2a,b). Quatro papilas laterais da crista estão presentes, localizadas A arena do assoalho bucal é triangular e delimitada por cinco duas de cada lado da crista mediana, apresentam suas bases papilas de cada lado, as quais são cônicas, altas e com ápices fundidas, são altas, cônicas e com seus ápices voltados para a voltados para o centro da arena. Cerca de três papilas menores crista; a borda anterior das papilas laterais da crista está reco- agrupam-se lateralmente nos limites anteriores do velum ven- berta de pústulas (Figura 1d). A arena do teto bucal tem formato tral. As bolsas bucais estão dispostas transversalmente e não retangular e é delimitada por cinco papilas de cada lado; as são perfuradas. Cinco a sete papilas estão localizadas na região três anteriores são menores que as duas posteriores, todas são anterior às bolsas bucais. O velum ventral apresenta projeções cônicas e com ápices voltados para o centro da arena. Cerca na borda e a zona glandular é pouco perceptível, restringindo-se de 50 pústulas encontram-se dispersas no centro da arena. A à superfície dorsal do bordo velar. zona glandular está restrita a uma faixa na porção posterior do • Teto bucal: É de formato triangular e ligeiramente mais es- velum dorsal (Figura 1d). treito que o assoalho bucal (Figura 2c). Apresenta uma arena pré-nasal de formato oval, na qual está presente uma crista 2. Physalaemus albonotatus (Steindachner, 1864) em formato de V recoberta por pústulas. As coanas são ovais • Assoalho bucal: É de formato triangular (Figura 2a). Quatro e estão orientadas transversalmente. Duas papilas pós-nasais papilas infralabiais estão presentes, as papilas do par central estão presentes. A arena pós-nasal é triangular, curta e estreita,

a b

IP LJ LP VV

IP BFAP

BP GZ LP

0053 37X 10 kV 100 u 0054 95X 10 kV 100 u

c d

BFAP GZ

GZ

BRAP

LRP

MR POP

PRNA

0057 95X 10 kV 100 u 0049 33X 10 kV 1 mm Figura 1. Imagens obtidas em microscopia eletrônica de varredura (MEV) do assoalho (a-c) e teto (d) bucal da larva de Eupemphix nattereri (estágio 36). BFAP = papilas da arena do assoalho bucal; BP = bolsa bucal; BRAP = papilas da arena do teto bucal; GZ = zona glandular; IP = papilas infralabiais; LJ = cobertura da mandíbula inferior; LP = papilas linguais; LRP = papila lateral à crista mediana; MR = crista mediana; POP = papilas pós-nasais; PRNA = arena pré-nasal; VV = velum ventral. Figure 1. Scanning electron microscopy (SEM) of the fl oor (a-c) and roof (d) of oral cavity of Eupemphix nattereri tadpole (stage 36). BFAP = buccal fl oor arena papillae; BP = buccal pocket; BRAP = buccal roof arena papillae; GZ = glandular zone; IP = infralabial papillae; LJ = lower jaw; LP = lingual papillae; LRP = lateral ridge papillae; MR = median ridge; POP = postnarial papillae; PRNA = prenarial papillae; VV = velum ventral. http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02909022009 http://www.biotaneotropica.org.br 168 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Miranda, N.E.O. & Ferreira, A.

a b

LP IP BP LJ

BFAP VV IP LP

G

0053 30X 10 kV 1 mm 0061 70X 10 kV 100 u

c d

LRP DV

BRAP MR LRP POP MR POP

PRNA PRNA

0058 27X 10 kV 1 mm 0059 45X 10 kV 100 u Figura 2. Imagens obtidas MEV do assoalho (a-b) e teto (c-d) bucal da larva de Physalaemus albonotatus (estágio 36). BFAP = papilas da arena do assoalho bucal; BP = bolsa bucal; BRAP = papilas da arena do teto bucal; DV = velum dorsal; G = glote; IP = papilas infralabiais; LJ = cobertura da mandíbula inferior; LP = papilas linguais; LRP = papila lateral à crista mediana; MR = crista mediana; POP = papilas pós-nasais; PRNA = arena pré-nasal; VV = velum ventral. Figure 2. Scanning electron microscopy (SEM) of the fl oor (a-b) and roof (c-d) of oral cavity of Physalaemus albonotatus tadpole (stage 36). BFAP = buccal fl oor arena papillae; BP = buccal pocket; BRAP = buccal roof arena papillae; DV = dorsal velum; G = glottis; IP = infralabial papillae; LJ = lower jaw; LP = lingual papillae; LRP = lateral ridge papillae; MR = median ridge; POP = postnarial papillae; PRNA = prenarial papillae; VV = velum ventral.

sendo delimitada posteriormente por uma crista mediana trian- cada lado. As bolsas bucais estão dispostas transversalmente gular de margem irregular. Um par de papilas laterais da crista, e não são perfuradas. Três papilas estão localizadas na região simples e triangulares, está presente (Figura 2d). A arena do anterior às bolsas bucais. O velum ventral não apresenta pro- teto bucal tem formato de trapézio e é delimitada por quatro jeções. A zona glandular é pouco perceptível, restringindo-se papilas de cada lado, as duas anteriores são maiores que as à superfície dorsal do bordo velar. duas posteriores. Aproximadamente 40 pústulas encontram-se • Teto bucal: É de formato triangular e ligeiramente mais es- dispersas no centro da arena. A zona glandular está restrita a treito que o assoalho bucal (Figura 3c). Apresenta uma arena uma faixa na porção posterior do velum dorsal, o qual apresenta pré-nasal em formato de trapézio, na qual algumas pústulas pequenas projeções. estão presentes (Figura 3d). As coanas são ovais e estão dis- postas ligeiramente oblíquas ao plano transverso. Seis papilas 3. Physalaemus centralis Bokermann, 1962 pós-nasais estão presentes (Figura 3d). A arena pós-nasal tem • Assoalho bucal: É de formato triangular (Figura 3a). Quatro formato de trapézio e é delimitada posteriormente por uma papilas infralabiais estão presentes, as papilas do par central crista mediana semicircular de margem irregular. Três pústulas são menores que as papilas externas e todas são recobertas por estão presentes na arena pós-nasal. Um par de papilas laterais pústulas (Figura 3b). O rudimento lingual tem formato de elipse da crista está presente, as papilas são ramifi cadas (Figura 3d). A e apresenta três papilas linguais. As papilas são altas, cônicas, arena do teto bucal é quadrangular e delimitada por três a quatro ramifi cadas com a papila central localizada um pouco mais a papilas de cada lado, todas de tamanho variado e dispostas frente que as papilas laterais (Figura 3b). A arena do assoalho irregularmente. Aproximadamente 15 pústulas encontram-se bucal é quadrangular e é delimitada por seis a oito papilas de dispersas no centro da arena. A zona glandular está distribuída http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02909022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 169

Morfologia oral, Eupemphix, Physalaemus e Leptodactylus

a b LJ

LJ LP

BP IP

BFAP IP VV

LP GZ

0079 45X 10 kV 100 u 0080 95X 10 kV 100 u

c d DV GZ MR POP

LRP PONA

PRNA MR

0077 65X 10 kV 100 u 0076 65X 10 kV 100 u Figura 3. Imagens obtidas MEV do assoalho (a-b) e teto (c-c) bucal da larva de Physalaemus centralis (estágio 38). BFAP = papilas da arena do assoalho bucal; BP = bolsa bucal; DV = velum dorsal; GZ = zona glandular; IP = papilas infralabiais; LJ = cobertura da mandíbula inferior; LP = papilas linguais; LRP = papila lateral à crista mediana; MR = crista mediana; PONA = arena pós-nasal; POP = papilas pós-nasais; PRNA = arena pré-nasal; VV = velum ventral. Figure 3. Scanning electron microscopy (SEM) of the fl oor (a-b) and roof (c-d) of oral cavity of Physalaemus centralis tadpole (stage 38). BFAP = buccal fl oor arena papillae; BP = buccal pocket; DV = dorsal velum; GZ = glandular zone; IP = infralabial papillae; LJ = lower jaw; LP = lingual papillae; LRP = lateral ridge papillae; MR = median ridge; PONA = postnarial arena; POP = postnarial papillae; PRNA = prenarial papillae; VV = velum ventral.

em pequenas manchas e o velum dorsal apresenta pequenas • Teto bucal: É de formato triangular e ligeiramente mais es- projeções. treito que o assoalho bucal (Figura 4d). Apresenta uma arena pré-nasal em formato oval, a qual apresenta algumas pústulas. 4. Physalaemus cuvieri Fitzinger, 1826 As coanas são ovais e estão dispostas ligeiramente oblíquas • Assoalho bucal: É de formato triangular (Figura 4a). Quatro ao plano transverso. Duas papilas pós-nasais estão presentes. papilas infralabiais estão presentes, as papilas do par externo Apresenta uma arena pós-nasal triangular, delimitada poste- riormente por uma crista mediana semicircular com margem são altas e triangulares e as papilas do par central são muito pustulada; duas pústulas estão presentes na arena pós-nasal. reduzidas e cônicas. Todas as papilas são recobertas por pús- Um par de papilas laterais da crista está presente, as papilas tulas (Figura 4b). O rudimento lingual é oval e apresenta três são triangulares, com a margem anterior pustulada e com as papilas linguais, as quais são pequenas e cilíndricas e estão bases fundidas (Figura 4d). A arena do teto bucal é retangular, dispostas medialmente no rudimento lingual (Figura 4b). A delimitada por duas papilas de cada lado, com cerca de 30 pús- arena do assoalho bucal é arredondada e delimitada por três tulas dispersas. A zona glandular ocupa cerca de 1/3 do velum papilas de cada lado. As papilas anteriores apresentam suas dorsal, o qual apresenta pequenas projeções (Figura 4d). bases fundidas. As bolsas bucais estão dispostas transversal- mente e não são perfuradas (Figura 4c). Oito papilas estão 5. Leptodactylus furnarius Sazima & Bokermann, 1978 localizadas na região anterior às bolsas bucais (Figura 4c). O • Assoalho bucal: É de formato triangular (Figura 5a). Dois pares velum ventral não apresenta projeções e a zona glandular é de papilas infralabiais estão presentes, sendo que as papilas do pouco perceptível. par anterior, localizado na linha mediana, apresentam as bases http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02909022009 http://www.biotaneotropica.org.br 170 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Miranda, N.E.O. & Ferreira, A.

a b

GZ

BFAP IP LP VV IP LP

LJ BP

0011 40X 10 kV 100 u 0012 85X 10 kV 100 u

c d

GZ

BFA DV

GZ BFAP BRA POP

PRNA

BP

0013 85X 10 kV 100 u 0016 35X 10 kV 1 mm Figura 4. Imagens obtidas MEV do assoalho (a-c) e teto (d) bucal da larva de Physalaemus cuvieri (estágio 39). BFA = arena do assoalho bucal; BFAP = papilas da arena do assoalho bucal; BP = bolsa bucal; DV = velum dorsal; GZ = zona glandular; IP = papilas infralabiais; LJ = cobertura da mandíbula inferior; LP = papilas linguais; LRP = papila lateral à crista mediana; POP = papilas pós-nasais; PRNA = arena pré-nasal; VV = velum ventral. Figure 4. Scanning electron microscopy (SEM) of the fl oor (a-c) and roof (d) of oral cavity of Physalaemus cuvieri tadpole (stage 39). BFA = buccal fl oor arena; BFAP = buccal fl oor arena papillae; BP = buccal pocket; DV = dorsal velum; GZ = glandular zone; IP = infralabial papillae; LJ = lower jaw; LP = lingual papillae; LRP = lateral ridge papillae; POP = postnarial papillae; PRNA = prenarial papillae; VV = velum ventral.

fundidas. Estão presentes quatro papilas linguais dispostas em uma crista mediana semicircular. Apresenta um par de papilas fi leira transversal, são todas de mesmo tamanho e em formato laterais da crista, as quais são cônicas e recobertas por pústulas cilíndrico (Figura 5a). A arena do assoalho bucal tem formato (Figura 5b). A arena do teto bucal tem formato retangular e é retangular, e é delimitada por nove a 10 papilas cônicas e altas delimitada por quatro papilas altas e cônicas de cada lado, com de cada lado, e possui cerca de 50 pústulas distribuídas na arena. os ápices voltados para o centro da arena; aproximadamente As bolsas bucais são estreitas e não apresentam perfurações. 90 pústulas encontram-se dispersas no centro da arena. O velum Quatro papilas estão presentes na região anterior às bolsas dorsal é estreito e apresenta uma zona glandular restrita a uma bucais. O velum ventral é extenso, apresenta quatro projeções faixa em sua porção posterior (fi gura 5b). de cada lado da glote, e possui uma zona glandular restrita à superfície dorsal das suas projeções. A glote encontra-se 6. Leptodactylus fuscus (Schneider, 1799) descoberta (Figura 5a). • Teto bucal: Semelhante ao formato do assoalho, no entanto • Assoalho bucal: É de formato triangular (Figura 5c). Apre- um pouco mais estreito (Figura 5b). A arena pré-nasal é ampla sentam dois pares de papilas infralabiais, sendo que as papilas e uma crista em formato de M, recoberta por pústulas, está do par anterior, localizado na linha mediana, apresentam suas presente em sua porção posterior logo à frente das coanas bases fundidas. Estão presentes quatro papilas linguais, dis- (Figura 5b). As coanas são elípticas, sendo que a parede ante- postas em fi leira transversal (Figura 5c). A arena do assoalho rior da narina é mais alta que a parede posterior e está coberta bucal tem formato triangular e é delimitada por oito a nove por pequenas pústulas. Duas papilas pós-nasais, altas, cônicas papilas cônicas de cada lado; cerca de 40 pústulas encontram-se e com a margem recoberta por pústulas estão presentes. A espalhadas na arena do assoalho bucal (Figura 5c). As bolsas arena pós-nasal é triangular e estreita, sendo delimitada por bucais são estreitas e não apresentam perfurações. Seis a sete http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02909022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 171

Morfologia oral, Eupemphix, Physalaemus e Leptodactylus

a b

UJ

PRNA

BP BFAP G POP MR LRP VV LP IP BRAP

0083 33X 10 kV 1 mm 0087 27X 10 kV 1 mm

c d GZ

IP IP BP LP BRAP BFAP

VV MR LRP POP

GZ

PRNA

0020 35X 10 kV 1 mm 0108 30X 10 kV 1 mm Figura 5. Imagens obtidas em MEV do assoalho (a) e teto bucal (b) da larva de Leptodactylus furnarius (estágio 37), e do assoalho (c) e teto bucal (d) da larva de L. fuscus (estágio 37). BFAP = papilas da arena do assoalho bucal; BP = bolsa bucal; BRAP = papilas da arena do teto bucal; G = glote; GZ = zona glandular; IP = papilas infralabiais; LP = papilas linguais; LRP = papilas laterais da crista; MR = crista mediana; POP = papila pós-nasal; PRNA = arena pré- nasal; UJ = cobertura da mandíbula superior; VV = velum ventral. Figure 5. Scanning electron microscopy (SEM) of the fl oor (a) and roof (b) of oral cavity of Leptodactylus furnarius tadpole (stage 37), and of the fl oor (c) and roof (d) of oral cavity of L. fuscus tadpole ( stage 37). BFAP = buccal fl oor arena papillae; BP = buccal pocket; BRAP = buccal roof arena papillae; G = glottis; GZ = glandular zone; IP = infralabial papillae; LP = lingual papillae; LRP = lateral ridge papillae; MR = median ridge; POP = postnarial papillae; PRNA = prenarial arena; UJ = upper jaw; VV = velum ventral.

papilas estão presentes na região anterior às bolsas bucais. centro da arena. A zona glandular é ampla e estende-se por O velum ventral é extenso e apresenta quatro projeções de todo o velum dorsal, o qual é amplo (Figura 5d). cada lado da glote. A zona glandular está restrita à superfície dorsal das projeções velares. A glote encontra-se descoberta 7. Leptodactylus petersii (Steindachner, 1864) (Figura 5c). • Assoalho bucal: É de formato triangular. Três papilas in- • Teto bucal: Semelhante ao formato do assoalho, no entanto um fralabiais estão presentes, todas cônicas, altas e recobertas por pouco mais estreito (Figura 5d). A arena pré-nasal é ampla e pústulas. Não apresenta papilas linguais. A arena do assoalho uma crista larga em formato de M está presente em sua porção bucal é trapezoidal, delimitada por 11 a12 papilas de cada lado, posterior logo à frente das coanas (Figura 5d). As coanas são as quais são cônicas, de tamanho variável, e com ápices volta- elípticas e estão orientadas transversalmente. Apresenta um par dos para o centro da arena; cerca de seis papilas agrupam-se de papilas pós-nasais, altas, cônicas e com a margem anterior lateralmente nos limites anteriores do velum ventral. Aproxi- recoberta por pústulas. A arena pós-nasal é triangular e estreita, madamente 25 pústulas estão distribuídas na arena. As bolsas sendo delimitada por uma crista mediana semicircular. Possui bucais são largas e profundas e não apresentam perfurações. um par de papilas laterais da crista, as quais são altas, triangu- Cinco a seis papilas estão presentes na região anterior às bolsas lares e recobertas por pústulas (Figura 5d). A arena do teto bucal bucais. O velum ventral é extenso, apresenta quatro projeções tem formato retangular e é delimitada por quatro papilas altas de cada lado da glote, e possui uma zona glandular restrita à e cônicas de cada lado, com os ápices voltados para o centro superfície dorsal de suas projeções. A glote encontra-se desco- da arena; aproximadamente 50 pústulas estão distribuídas no berta (Figura 6a). http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02909022009 http://www.biotaneotropica.org.br 172 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Miranda, N.E.O. & Ferreira, A.

a MR b

IP LRP POP

TA BP

BFAP

VV

PRNA

GZ

0102 50X 10 kV 100 u 0099 70X 10 kV 100 u

c d

BRAP IP

TA

MR BFAP BP

LRP POP VV

0100 70X 10 kV 100 u 0128 40X 10 kV 100 u

e f

PRNA

POP BFAP BP LRP MR

BRAP

VV DV

0077 75X 10 kV 100 u 0123 25X 10 kV 1 mm

Figura 6. Imagens obtidas em MEV do assoalho (a) e teto bucal (b-c) da larva de Leptodactylus petersii (estágio 36), e do assoalho (d-e) e teto bucal (f) da larva de L. podicipinus (estágio 38). BFAP = papilas da arena do assoalho bucal; BP = bolsa bucal; BRAP = papilas da arena do teto bucal; DV = velum dor- sal; GZ = zona glandular; IP = papilas infralabiais; LRP = papilas laterais da crista; MR = crista mediana; POP = papila pós-nasal; PRNA = arena pré-nasal; TA = rudimento lingual; VV = velum ventral. Figure 6. Scanning electron microscopy (SEM) of the fl oor (a) and roof (b-c) of oral cavity of Leptodactylus petersii tadpole (stage 36), and of the fl oor (d-e) and roof (f) of oral cavity of L. podicipinus tadpole ( stage 38). BFAP = buccal fl oor arena papillae; BP = buccal pocket; BRAP = buccal roof arena papillae; DV = dorsal velum; GZ = glandular zone; IP = infralabial papillae; LRP = lateral ridge papillae; MR = median ridge; POP = postnarial papillae; PRNA = prenarial arena; TA = tongue anlage; VV = velum ventral. http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02909022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 173

Morfologia oral, Eupemphix, Physalaemus e Leptodactylus

• Teto bucal: Semelhante ao formato do assoalho, no entanto et al. (2005), com base em análises de morfometria, morfologia ex- um pouco mais estreito. A arena pré-nasal é ampla e uma terna, padrões de coloração e osteologia, propuseram a revalidação crista em formato de M, recoberta por pústulas, está presente de Eupemphix. em sua porção posterior logo à frente das coanas (Figura 6b). Assim como o adulto, a larva de Eupemphix nattereri também As coanas são elípticas e estão orientadas transversalmente. apresenta algumas diferenças em relação a larvas de anuros do gê- A parede anterior da narina, coberta por pequenas pústulas, é nero Physalaemus (Tabela 1), particularmente quando comparadas mais baixa que a parede posterior. Possui um par de papilas as de P. biligonigerus, P. marmoratus e P. santafecinus, espécies pós-nasais, altas, cônicas e com a margem anterior recoberta que também pertenciam ao grupo de P. biligonigerus (Lynch por pústulas (Figura 6b). A arena pós-nasal triangular e es- 1970) e que atualmente estão alocadas no grupo de P. albifrons treita é delimitada por uma crista mediana semicircular. Está (Nascimento et al. 2005, Nascimento et al. 2006). No assoalho bucal, presente um par de papilas laterais da crista, as quais são altas, Eupemphix nattereri apresenta quatro papilas linguais, enquanto que triangulares e recobertas por pústulas (Figura 6b). A arena P. biligonigerus, P. marmoratus e P. santafecinus apresentam uma ou do teto bucal é triangular, delimitada por cinco a seis papilas duas papilas (Perotti & Cespedez 1999, Sandoval & Alvarez 2001, cônicas de cada lado, dispostas irregularmente e com ápices Nomura et al. 2003). Eupemphix nattereri também apresenta uma voltados para o centro da arena; aproximadamente 35 pústulas maior quantidade de papilas limitando a arena do assoalho bucal. No encontram-se dispersas por toda a arena. A zona glandular é teto bucal E. nattereri apresenta um par a mais de papilas laterais à ampla e estende-se por todo o velum dorsal, o qual é amplo crista mediana do que as outras três espécies. (Figura 6c). Physalaemus albonotatus, P. centralis e P. cuvieri pertencem ao grupo de P. cuvieri, ao qual também pertencem P. cicada, P cuqui, 8. Leptodactylus podicipinus (Cope, 1862) P. ephippifer, P. erikae, P. fi scheri e P. kroyeri (Nascimento et al. • Assoalho bucal: É de formato triangular (Figura 6d). Três 2005). As informações sobre a morfologia larvária das espécies papilas infralabiais estão presentes, todas cônicas, altas e reco- pertencentes a este grupo são escassas. Somente quatro espécies bertas por pústula. Não apresenta papilas linguais (Figura 6d). (Physalaemus albonotatus, P. centralis, P. cuqui e P. cuvieri) possuem A arena do assoalho bucal tem formato de trapézio e é delimi- as larvas descritas (Bokermann 1962, Cei 1980, Heyer et al. 1990, tada por seis a sete papilas de formato cônico de cada lado, Rossa-Feres & Jim 1993, Perotti 1997, Kehr et al. 2004, Rossa-Feres com tamanho variável e com ápices voltados para o centro da & Nomura 2006). arena; aproximadamente 15 papilas agrupam-se lateralmente Physalaemus albonotatus, P. centralis e P. cuvieri apresentam nos limites anteriores do velum ventral e 15 pústulas estão em comum a presença de quatro papilas infralabiais no assoalho da distribuídas na arena (Figura 6e). As bolsas bucais são largas e cavidade bucal, sendo que o par central apresenta a base fundida nas profundas e não apresentam perfurações. Três a quatro papilas larvas de P. albonotatus e é menor em relação ao par externo nas estão presentes na região anterior às bolsas bucais. O velum larvas de P. centralis e P. cuvieri, e a presença de três a quatro papilas ventral é extenso, apresenta quatro projeções de cada lado da linguais. Esta última característica difere da apresentada pelas larvas glote. A zona glandular restringe-se à superfície dorsal das pertencentes aos grupos de espécies de albifrons e henselii, as larvas projeções do velum. A glote encontra-se descoberta. destes grupos apresentam no máximo duas papilas linguais e mesmo • Teto bucal: Semelhante ao formato do assoalho, no entanto a presença da segunda papilas parece estar relacionada a variações um pouco mais estreito (Figura 6f). A arena pré-nasal é ampla intra-específi cas (Perotti & Cespedez 1999, Sandoval & Alvarez 2001, e uma crista em formato de M, recoberta por pústulas, está Alcade et al. 2006). O aspecto geral do teto bucal mostrou-se menos presente em sua porção posterior logo à frente das coanas conservativo entre as espécies do grupo, porém evidencia maior (Figura 6f). As coanas são elípticas. A parede anterior da semelhança entre as espécies P. albonotatus e P. cuvieri e diferenças narina é mais alta que a parede posterior e está coberta por entre estas e P. centralis (Tabela 1). pequenas pústulas. Possui um par de papilas pós-nasais, altas, O gênero Leptodactylus Fitzinger, 1826 é um gênero Neotropical cônicas e com a margem anterior recoberta por pústulas. A que ocorre da América do Norte (sul do Texas) até a América do Sul arena pós-nasal triangular e estreita é delimitada por uma (Frost 2008). Heyer (1969) defi niu cinco grupos de espécies para crista mediana triangular. Apresenta um par de papilas laterais o gênero: L. ocellatus, L. melanonotus, L. pentadactylus, L. fuscus da crista, as quais são altas, cônicas e recobertas por pústulas e L. marmoratus. Sete espécies (Leptodactylus elenae, L. fuscus, (Figura 6f). A arena do teto bucal tem formato trapezoidal, L. gracilis, L. latinasus, L. mystacinus, L. notoaktites e L. spixi) per- é delimitada por sete a oito papilas cônicas de cada lado, de tencentes ao grupo de L. fuscus possuem a morfologia oral interna tamanho variável, e com ápices voltados para o centro da arena; de suas larvas descritas (Wassersug & Heyer 1988, Sandoval 2004,

aproximadamente 20 pústulas encontram-se dispersas no centro Bilate et al. 2006, Prado & D’Heursel 2006, de Sá et al. 2007b). da arena (Figura 6f). A zona glandular é ampla e estende-se Entre os caracteres comuns do assoalho da cavidade bucal podemos citar: o número de papilas linguais (quatro), sendo que nas larvas de por todo o velum dorsal, o qual é amplo e apresenta pequenas L. notoaktites três papilas linguais estão presentes (de Sá et al. 2007b); projeções. glote descoberta e a presença de dois pares de papilas infralabiais com Discussão o par medial fundido (Sandoval 2004, Prado & D’Heursel 2006, este trabalho). Esta última característica não é compartilhada pelas larvas Lynch (1970), com base em análises de esqueleto e morfologia de L. fuscus, provenientes do município de Teresópolis no estado do externa, propôs que a separação entre os gêneros Eupemphix e Rio de Janeiro, Brasil (Wassersug & Heyer 1988), que apresentam Physalaemus (classicamente separados com base na presença ou três papilas infralabiais em fi leira transversal, nem pelas larvas de ausência de dentes maxilares) era inconsistente e invalidou o gê- L. notoaktites (de Sá et al. 2007b) e L. spixi (Bilate et al. 2006), que nero Eupemphix. O autor transferiu a única espécie de Eupemphix apresentam os dois pares com o par central não fundido (Tabela 2). (E. nattereri) para o gênero Physalaemus, no grupo de espécies de O aspecto geral do teto bucal mostrou-se mais conservativo entre as P. biligonigerus, alegando que os caracteres diagnósticos dos gêneros espécies do grupo (Tabela 3), com duas a quatro papilas pós-nasais, eram inconsistentes para mantê-los separados. Contudo Nascimento formato semicircular da crista mediana, um par de papilas laterais http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02909022009 http://www.biotaneotropica.org.br 174 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Miranda, N.E.O. & Ferreira, A.

Tabela 1. Comparação da morfologia bucal interna das larvas de Eupemphix nattereri e Physalaemus. Table 1. Comparison of internal buccal morphology of the tadpoles of Eupemphix nattereri and Physalaemus. Grupo de espécies/ Papilas Papilas Papilas Papilas Projeções Papilas Formato Papilas Papilas espécie infralabiais linguais AAB BB velum pós-nasais da crista LC ATB (por lado) (por lado) ventral mediana (por lado) (por lado) E. nattereriA 5 4 10 ---- presentes 4 semicircular, coberta 25 por pústulas P. albifrons P. biligonigerusB 4 1-2 5 ---- ausentes 2 semicircular com 1 5-8 margem irregular P. marmoratusC* 4 2 4-6 2-3 ---- 4 semicircular com 1 3-4 pústulas na borda livre P. santafecinusD 4 1 4-5 ausentes presentes 4 semicircular com 16 pústulas na borda livre P. cuvieri P. albonotatusA 4 4 5 5-7 presentes 2 triangular com 14 margem irregular P. albonotatusE ---- 3 3-4 ---- presentes 2 semicircular a 1 4-6 triangular P. centralisA 4 3 6-8 3 ausentes 6 semicircular com 1 3-4 margem irregular P. cuvieriA 4 3 3 8 ausentes 2 semicircular, coberta 12 por pústulas P. henselii P. fernandezaeF 2 1 6 12 ---- 2 semicircular com 14 a borda serrilhada P. riograndensisE 4 1-2 4 ---- ausentes 4 triangular com 1 3-4 margem irregular A = este trabalho; B = Sandoval & Alvarez (2001); C = Nomura et al. (2003); D = Perotti & Cespedez (1999); E = Sandoval (2002); F = Alcade et al. (2006); AAB = arena do assoalho bucal, BB = bolsa bucal, ATB = arena do teto bucal, LC = laterais à crista. *A larva descrita foi referida como sendo de Physalaemus fuscomaculatus.

Tabela 2. Comparação da morfologia do assoalho bucal das larvas de Leptodactylus pertencentes aos grupos de Leptodactylus fuscus e Leptodactylus melanonotus. Table 2. Comparison of internal morphology of the buccal fl oor among Leptodactylus species of the L. fuscus and L. melanonotus species groups. Grupo de Papilas Papilas Papilas AAB Papilas BB espécies/espécie infralabiais linguais (por lado) (por lado) L. fuscus L. elenaeA dois pares (par medial fundido) 4 5 1-2 L. furnariusB dois pares (par medial fundido) 4 9-10 4 L. fuscusC três dispostas em fi leira transversal 4 10-15 1-2 L. fuscusD dois pares (par medial fundido) 4 8-9 ---- L. fuscusB dois pares (par medial fundido) 4 8-9 6-7 L. gracilisC dois pares (par medial fundido) 4 8-10 1-2 L. latinasusD dois pares (par medial fundido) 4 4-5 ---- L. mystacinusC dois pares (par medial fundido) 4 7-8 ---- L. mystacinusD dois pares (par medial fundido) 4 8-10 ---- L. notoaktitesE dois pares 3 6-7 ---- L. spixiF dois pares (par medial com papilas 4 7-8 ---- muito próximas) L. melanonotus L. petersiiB 3 ausentes 11-12 5-6

L. podicipinusB 3 ausentes 6-7 3-4

L. podicipinus*C 3 (a central é bifurcada) ausentes 10-15 0-3 L. pustulatusG um par 1 + 19 ---- A = Prado & D’Heursel (2006); B = este trabalho; C = Wassersug & Heyer (1988); D = Sandoval (2004); E = De Sá et al. (2007b); F = Bilate et al. (2006); G = De Sá et al. (2007a). AAB = arena do assoalho bucal, BB = bolsa bucal. *A larva descrita foi originalmente atribuída à Leptodactylus wagneri. http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02909022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 175

Morfologia oral, Eupemphix, Physalaemus e Leptodactylus

Tabela 3. Comparação da morfologia do teto bucal das larvas de Leptodactylus pertencentes aos grupos de Leptodactylus fuscus e Leptodactylus melanonotus. Table 3. Comparison of internal morphology of the buccal roof among Leptodactylus species of the L. fuscus and L. melanonotus species groups. Grupo de Papilas Formato da Papilas LC Papilas ATB espécies/espécie pós-nasais crista mediana (por lado) (por lado) L. fuscus L. elenaeA 2 ampla, semicircular 1-2 4 L. furnariusB 2 semicircular 1 4 L. fuscusC 4 triangular com ápice serrilhado 1 4-5 L. fuscusD 2 semicircular com margem irregular 1 4 L. fuscusB 2 semicircular 1 3-4 L. gracilisC 2 triangular, coberta por pústulas 1 4-5 L. latinasusD 2 base ampla com margem irregular 1 4-5 L. mystacinusC 4 ampla, triangular 1 4 L. mystacinusD 2 semicircular com margem irregular 1 4 L. notoaktitesE 2 semicircular com margem irregular 1 4 L. spixiF 2 semicircular 1 4 L. melanonotus L. petersiiB 2 semicircular 1 5-6 L. podicipinusB 2 triangular 1 7-8 L. podicipinus*C 2 triangular 1 6-8 L. pustulatusG 4 triangular com margem irregular 0 17 A = Prado & D’Heursel (2006); B = este trabalho; C = Wassersug & Heyer (1988); D = Sandoval (2004); E = de Sá et al. (2007b); F = Bilate et al. (2006); G = De Sá et al. (2007a). ATB = arena do teto bucal, LC = laterais à crista. *A larva descrita foi originalmente atribuída à Leptodactylus wagneri.

à crista mediana e três a cinco papilas laterais à arena do teto bucal sentam padrões muito conservativos e semelhantes entre espécies (Wassersug & Heyer 1988, Sandoval 2004, Bilate et al. 2006, Prado próximas. Isto sugere que estes dados possam ser informativos e que & D’Heursel 2006, de Sá et al. 2007b). ao serem utilizados em conjunto com análises morfológicas do adulto Informações acerca do grupo de Leptodactylus melanonotus são e estudos moleculares, possam auxiliam na elucidação das relações escassas, tanto para os indivíduos adultos quanto para larvas (Heyer fi logenéticas das famílias Leiuperidae e Leptodactylidae e promover 1970, Heyer 1994). Apesar disto, os dados neste estudo e no estudo uma sistemática bem-suportada para a ordem Anura. de Wassersug & Heyer (1988) e de Sá et al. (2007a). No assoalho bucal de L. petersii e L. podicipinus são similares a presença de três Agradecimentos papilas infralabiais, papilas agrupando-se lateralmente nos limites anteriores do velum ventral, poucas papilas delimitando a arena do Os autores agradecem ao CNPq pela concessão da bolsa de ini- teto (cinco a oito), um par de papilas pós-nasais, um par de papilas ciação científi ca à Núbia E. de O. Miranda (proc. 114466/2005-0), laterais à crista mediana, glote descoberta e ausência de papila lingual. à UFMT e a FAPEMAT (proc. 0769/2006) pelo suporte fi nanceiro Houve variação entre a quantidade de papilas delimitando a arena ao projeto. À UNICAMP, especialmente à Profa. Dra. Heidi Dolder, do assoalho, maior nas larvas de L. petersii, e no formato da crista pela concessão do uso do laboratório para análises em microscopia mediana, semicircular em L. petersii e triangular em L. podicipinus. eletrônica de varredura. Os animais foram coletados com autorização Variação interpopulacional também foi encontrada entre a morfolo- do IBAMA/RAN (proc. 02013.004560/04-51). gia bucal da larva de L. podicipinus aqui descrita e aquela realizada por Wassersug & Heyer (1998), com espécimes provenientes do Referências Bibliográficas município de Curuçá, estado do Pará, no Brasil. No assoalho bucal, ALCADE, L., NATALE, G.S. & CAJADE, R. 2006. The tadpole of os espécimes provenientes de Curuçá apresentam papila infralabial Physalaemus fernandezae (Anura: Leptodactylidae). Herpetol. J. central bifurcada e poucas papilas anteriores às bolsas bucais. As 16(2):203-211. características do teto bucal foram as mesmas para ambas as popu- BILATE, M., WOGEL, H., WEBER, L.N. & ABRUNHOSA, P.A. lações. A morfologia bucal das larvas de L. pustulatus descrita por de 2006. Vocalizações e girino de Leptodactylus spixi Heyer, 1983 Sá et al. (2007a) difere por apresentar um maior número de papilas (Amphibia, Anura, Leptodactylidae). Arq. Mus. Nac. Rio de Janeiro, delimitando a arena do teto bucal (cerca de 17), dois pares de papilas 64(3):235-245. pós-nasais, ausência das papilas laterais da crista, um par de papilas BOKERMANN, W.C.A. 1962. Observações biológicas sobre Physalaemus infralabiais e uma papila lingual. cuvieri Titz., 1826 (Amphibia, Salientia). Rev. Brasil. Biol. Comparando-se a morfologia bucal interna larvária das espécies 22:391-399. abordadas neste trabalho com as disponíveis para outras espécies de CARAMASCHI, U., FEIO, R.N. & SÃO-PEDRO, V.A. 2008. A new Physalaemus (Perotti & Cespedez 1999, Sandoval & Alvarez 2001, species of Leptodactylus Fitzinger (Anura, Leptodactylidae) from Serra Alcade 2006) e de Leptodactylus pertencentes aos grupos de espécies do Brigadeiro, State of Minas Gerais, Southeastern Brazil. Zootaxa, de fuscus e melanonotus (Wassersug & Heyer 1988, Sandoval 2004, 1861:44-54. Bilate et al. 2006, Prado & D’Heursel 2006, de Sá et al. 2007a,b) CEI, J.M. 1980. Amphibians of Argentina. Monitore Zoologico Italiano (N. S.) percebe-se que as estruturas e formas do assoalho e teto bucal apre- Ita. J. Zool. 2:1-609. http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02909022009 http://www.biotaneotropica.org.br 176 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

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http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?article+bn02909022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2, Apr./June 2009 177

Inventories

Ichthyofauna of the Jaguari river microbasin, Jaguari /RS, Brazil Carlos Eduardo Copatti, Lucéle Gonçalves Zanini & André Valente ...... 179

Floristic composition of tree and shrub species of the Jaraguá State Park, São Paulo, Brazil Flaviana Maluf de Souza, Rita de Cássia Sousa, Rejane Esteves & Geraldo Antônio Daher Corrêa Franco ...... 187

Atlantic Rainforest herpetofauna of Ilha Anchieta, an island on municipality of Ubatuba, southeastern Brazil Paulo José Pyles Cicchi, Herbert Serafi m, Marco Aurélio de Sena, Fernanda da Cruz Centeno & Jorge Jim ...... 201

Bromeliaceae of Ilha Grande: species checklist review André Felippe Nunes-Freitas, Thereza Christina da Rocha-Pessôa, Aline dos Santos Dias, Cristina Valente Ariani & Carlos Frederico Duarte da Rocha ...... 213

A survey of the ichthyofauna at Floresta Nacional de Canela, in the upper region of rio Caí basin, Rio Grande do Sul, Brazil Renato Bolson Dala-Corte, Ismael Franz, Marcelo Pereira de Barros & Paulo Henrique Ott ...... 221

Stream macroalgae from the mid-western region of Paraná State, southern Brazil Ciro Cesar Zanini Branco, Cleto Kaveski Peres, Rogério Antônio Krupek & Fernando Rodrigo Bertusso ...... 227

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Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Ictiofauna da microbacia do Rio Jaguari, Juaguari/RS, Brasil

Carlos Eduardo Copatti1,2, Lucéle Gonçalves Zanini1 & André Valente1

1Departamento de Ciências Biológicas, Universidade de Cruz Alta – UNICRUZ, Rua Andrade Neves, 308, CEP 98025-810, Cruz Alta, RS, Brasil, e-mail: [email protected], [email protected] 2Autor para correspondência: Carlos Eduardo Copatti, e-mail: [email protected]

COPATTI, C.E., ZANINI, L.G. & VALENTE. A. Ichthyofauna of the Jaguari river microbasin, Jaguari /RS, Brazil. Biota Neotrop., 9(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?inventory+bn00809022009.

Abstract: The microbasin of the Jaguari river belongs to the hydrographic basin of the River Uruguay and has its estuary in the raised edge of the river Ibicuí. This work had the objectif identify the existing ictyofaun of the microbasin of the river Jaguari in Jaguari-RS. For the accomplishment of the research identifi cations of units captured in the four months of the year had been carried through, being that nets of wait of each one of following meshes (measured in cm between adjacent points): 1.0; 1.5; 2.0; 2.5; 3.0; 4.0; 5.0; 6.0; and 7.0. The wait nets had remained in the water for 24 hours, being revised to each six hours, always in same periods (06:00 AM; 12:00 AM; 06:00 PM and 12:00 PM hours). The collected fi sh, after to be identifi ed, had been numbered and then after, fi xed in formaldehyde conserved 4.0% and later in alcohol 70.0%. A total of 572 individuals in the four stations of the year were identifi ed, distributed in 14 families and 26 species. In the spring the biggest capture occurred, with 156 individuals, distributed in 15 species; in the period of summer the biggest richness occurred, with a capture of 146 individuals distributed in 19 species; in the autumn and winter a capture of 135 individuals for both occurred the stations, with a richness of 16 and 12 species, respectively. The species most abundant, with 291 units, was Apareiodon affi nis, being that Hemiancistrus fuliginosos (75), Hypostomus commersoni (50) and Steindachnerina brevipina (41) also had high representation. Keywords: diversity, Uruguay river, fi shes.

COPATTI, C.E., ZANINI, L.G. & VALENTE. A. Ictiofauna da microbacia do rio Jaguari, Jaguari/RS, Brasil. Biota Neotrop., 9(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?inventory+bn00809022009.

Resumo: A microbacia do rio Jaguari pertence à Bacia Hidrográfi ca do rio Uruguai e tem sua foz na margem superior do rio Ibicuí. Este trabalho teve o objetivo de identifi car a Ictiofauna existente em um trecho da microbacia do rio Jaguari, em Jaguari-RS. Para a realização da pesquisa foram realizadas identifi cações de exemplares capturados nas quatro estações do ano, através do uso de redes de espera das seguintes malhas (medidas em cm entre nós adjacentes): 1,0; 1,5; 2,0; 2,5; 3,0; 4,0; 5,0; 6,0; e 7,0. As redes de espera permaneceram na água por 24 horas, sendo revisadas a cada seis horas, sempre nos mesmos horários (06:00; 12:00; 18:00 e 24:00 horas). Os peixes coletados, após serem identifi cados, foram numerados e, logo após, fi xados em formol a 4,0% e depois conservados em álcool 70,0%. Foram identifi cados um total de 572 indivíduos, distribuídos em 14 famílias e 26 espécies. Na primavera ocorreu a maior captura, com 156 indivíduos, distribuídos em 15 espécies; no verão ocorreu a maior riqueza, com 146 indivíduos distribuídos em 19 espécies; já no outono e inverno ocorreu uma captura de 135 indivíduos para ambas as estações, com 16 e 12 espécies, respectivamente. A espécie mais abundante, com 291 exemplares, foi Apareiodon affi nis, sendo que Hemiancistrus fuliginosos (75), Hypostomus commersoni (50) e Steindachnerina brevipina (41) também tiveram alta representatividade. Palavras-chave: diversidade, rio Uruguai, peixes.

http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?inventory+bn00809022009 http://www.biotaneotropica.org.br 180 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Copatti, C.E. et al.

Introdução O segundo trecho encontra-se na localidade denominada “Poço Fundo” em Jaguari-RS, possuindo uma largura de aproxi- No Rio Grande do Sul distinguem-se, basicamente, dois grupos de madamente 50 m e profundidade média de 6 m. As coordenadas cursos d’água, os que deságuam no Atlântico e os que deságuam no geográfi cas são: 29° 30’ 54,81” S e 54° 45’ 50,38” W. Nessa área, o rio Uruguai. A região do Planalto Médio, hidrografi camente pertence fundo apresenta-se lodoso e com acúmulo de sedimentos. à bacia do rio Uruguai (Vieira 1984). A microbacia do rio Jaguari Foi realizada uma coleta em cada ponto de amostragem nos me- pertence à Bacia Hidrográfi ca do rio Ibicui, a maior bacia da região ses de outubro e dezembro de 2006 e abril e agosto de 2007. Foram hidrográfi ca Uruguai. utilizadas redes de espera de 20 m de comprimento e 1 m de altura, No sistema do rio Uruguai, trabalhos com a comunidade ictiofau- com as seguintes malhas (medidas em cm entre nós adjacentes): 1,0; nística são relativamente escassos (Weis et al. 1983, Bertoletti 1985, 1,5; 2,0; 2,5; 3,0; 4,0; 5,0; 6,0 e 7,0, as quais foram instaladas com Bossemeyer et al. 1985, Bertoletti et al. 1989a,b, 1990, Hahn et al. auxilio de um barco a remo de alumínio de 4,2 m. As redes foram 1997). Di Persia & Neiff (1980) consideraram incipiente o estudo colocadas em regiões diversas dos pontos de amostragem, de forma da ictiofauna deste sistema hidrográfi co quando comparado aos rios aleatória, abordando margem e leito. Paraná e Paraguai. As redes permaneceram na água por 24 horas, sendo revisadas a O conhecimento da composição da ictiofauna e a compreensão cada seis horas (6:00; 12:00; 18:00 e 24:00). Os peixes coletados fo- dos mecanismos funcionais da mesma constituem condições im- ram numerados com auxílio de rotulador de letras (Rotex 1760 offi ce) prescindíveis para a avaliação das possíveis alterações ambientais e e fi tas vinílicas para gravação e, logo após, fi xados em formol 10%, a defi nição de medidas mitigadoras dos impactos sobre o ambiente onde permaneceram por 72 horas, sendo então transferidos para álcool e seus diversos componentes (Hickson et al. 1995). Buckup et al. 70% conforme Malabarba & Reis (1987). Os exemplares encontram- (2007) registraram a ocorrência de 2.587 espécies de peixes de água se acondicionados no Laboratório de Ecologia da Universidade de doce distribuídos em 39 famílias no Brasil, o que demonstra a alta Cruz Alta (UNICRUZ, RS), tendo apenas caráter didático. biodiversidade da região neotropical e afi rma o aumento do conhe- Para cada exemplar capturado foram registradas, no campo, as cimento em relação à diversidade de peixes no Brasil. seguintes informações: data; estação de amostragem; aparelho de Trabalhos de levantamento faunístico são o passo inicial in- pesca e; período de captura. dispensável para o estudo biológico e manejo de uma área, por Oxigênio dissolvido e temperatura foram medidos utilizando- fornecerem informações básicas para uma série de outros trabalhos se oxímetro YSI (modelo Y5512), pH através de pHmetro Quimis científi cos (Casatti et al. 2001). A determinação da biodiversidade (modelo 400.A) e dureza total da água segundo Adad (1982). Amônia das assembléias de peixes e dos seus padrões de variação espaciais e total (método de Nessler) conforme Boyd (1982) e alcalinidade total temporais é de grande relevância para avaliar a qualidade ambiental, segundo Adad (1982). Tais medidas foram realizadas no Laboratório uma vez que os peixes ocupam variadas posições na teia trófi ca e o de Fisiologia de Peixes da Universidade Federal de Santa Maria monitoramento biológico da ictiofauna em rios também é essencial (UFSM), exceto oxigênio e temperatura que foram medidos no para identifi car respostas do ambiente aos impactos causados pela momento das coletas. As medidas de peso e comprimento foram ação antrópica (Amorin et al. 1983). realizadas no Laboratório de Aqüicultura da Universidade Regional Neste contexto, objetivou-se identifi car a Ictiofauna existente Integrada (URI) – Campus Santiago. Para medidas de peso utilizou- em um trecho da microbacia do rio Jaguari, Jaguari-RS. Conhecer se uma balança eletrônica, modelo AS 2000, capacidade 2.000 g e a estrutura da comunidade e a diversidade das espécies irá gerar sensibilidade de 0,01 g. importantes dados ecológicos que servirão como subsídio para o A diversidade específi ca para os ambientes foi calculada atra- manejo adequado dos recursos naturais, bem como para trabalhos vés do Índice de diversidade de Shannon (H’) e eqüitabilidade de futuros nas áreas de ictiologia, ecologia e piscicultura. Pielou (J’), bem como riqueza total (S) e dominância da espécie mais abundante (k) com auxílio do programa Bio Diversity-Pro (1997). Material e Métodos Para determinação das espécies residentes e espécies migrantes O rio Jaguari tem sua foz à margem direita do rio Ibicui e seus foi utilizada a constância de ocorrência (Dajoz 1973), de fórmula: tributários são pequenos arroios e riachos de curso rápido, formando C = p/P ×100, onde C = valor de constância da espécie, p = número de coletas contendo a espécie estudada e P = número total de cole- vales com afl oramentos rochosos característicos. Os locais de coleta tas efetuadas. Neste estudo, uma espécie foi considerada constante situam-se nos limites do município de Jaguari e São Francisco de quando apresentou C > 50%, acessória, quando 25% < C ≤ 50% e Assis/RS. A ictiofauna dos dois trechos da microbacia foi amostrada acidental, quando C ≤ 25%. entre a primavera de 2006 e o inverno de 2007, através de uma coleta em cada época do ano. Os trechos distanciavam-se em aproxima- Resultados damente 500 m entre si apresentando características distintas. As margens de ambos os locais de coleta possuem mata ripária muito Nos dois locais amostrados foram coletados 572 indivíduos, dis- escassa e, em muitos casos, inexistente. tribuídos em 14 famílias e 26 espécies (Tabela 1). Em outubro ocorreu O primeiro trecho encontra-se no rio Rosário, na localidade a maior captura, com 156 indivíduos, distribuídos em 15 espécies, não conhecida como “Jaguarizinho” em Jaguari-RS, o qual tem sua diferindo muito de dezembro, que apresentou 146 indivíduos e 19 es- nascente em Santiago-RS e sua foz no rio Jaguari, em Jaguari-RS, pécies. Em abril e agosto foram coletados 135 indivíduos em ambos municípios localizados na região central do Estado do Rio Grande do os meses, distribuídos em 16 e 13 espécies, respectivamente. Sul. O local escolhido situa-se nos limites do município de Jaguari e Dentre os horários de coleta, a maior abundância ocorreu entre as São Vicente do Sul-RS, com as seguintes coordenadas geográfi cas: 18:00 e 24:00 horas. A maior abundância de capturas foi com as redes 29° 30’ 45,13” S e 54° 46’ 15,48” W. Este trecho tem uma largura de de malhas entre 1,0-2,0 cm entre nós adjacentes (Tabela 1). aproximadamente 30 m, com profundidade média de 1,5 m, possui A família Loricaridae foi a mais representada nesse estudo, leito muito acidentado, com fortes correntezas. O fundo do leito possui com quatro espécies, seguida das famílias Characidae, Cichlidae pouco lodo e material em decomposição, uma vez que é composto e Pimelodidae, com três espécies cada. Para Loricaridae, citam- por uma grande quantidade de cascalhos e lages de pedras. se: Hypostomus commersoni (Valenciennes 1836) (8,74%), http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?inventory+bn00809022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 181

Ictiofauna do Rio Jaguari

Tabela 1. Espécies identifi cadas na Microbacia do rio Jaguari. Época do ano: outubro (O); dezembro (D); abril (Ab); agosto (Ag). Horário: 00:00-06:00 horas (1); 06:00-12:00 horas (2); 12:00-18:00 horas (3); 18:00-24:00 horas. Malha: 1,0-2,0 (a); 2,5-4,0(b); 5,0-7,0(c). Table 1. Species identifi ed in the Microbasin of the river Jaguari. Time of year: October (o); December (D); April (AP); August (Ag). Hour: 0:00-6:00 AM (1); 6:00-12:00 AM (2); 12:00-06:00 PM (3); 6:00-12:00 PM. Net: 1,0-2,0 (a); 2,5-4,0(b); 5,0-7,0(c). Espécie Poço Fundo Jaguarizinho Hora Malha O D Ab Ag O D Ab Ag CHARACIFORMES PARADONTIDAE Apareiodon affi nis 25 65 24 48 61 8 37 23 1,2,3,4 a,b CURIMATIDAE Steindachenerina brevipina 15 7 0 2 8 2 7 0 1,2,3,4 a,b Steindachenerina biornata 10 00 0000 1 b PROCHILODONTIDAE Prochilodus lineatus 0 0 0 0 0 0 2 1 1,2,3 c ANOSTOMIDAE Schizodon nasutus 0 1 0 0 0 1 0 0 1,4 a,b Leporinus striatus 0 0 0 0 4 0 0 3 1,3 a,b CHARACIDAE Characinae Astyanax jacuhiensis 2 7 2 1 1 3 2 2 1,2,3,4 a,b Astyanax fasciatus 00 00 0100 4 a Galeocharax humeralis 01 00 0000 1 b Serrasalminae a Serrasalmus maculatus 10 00 0100 1 ACESTRORHYNCHIDEAE Acestrorhynchus pantaneiro 3 0 2 2 0 1 4 0 1,2,3,4 a,b,c ERYTHRINIDAE Hoplias malabaricus 0 2 0 0 1 1 1 0 1,3,4 a,b Hoplias lacerdae 00 00 0020 2 b SILURIFORMES LORICARIIDAE Hypostomus commersoni 6 8 1 13 6 3 0 13 1,2,3,4 Hemiancistrus fuliginosos 4 5 12 11 8 2 26 7 1,2,3,4 Hypostomus roseopuntactus 00 00 2000 2 Loricariichthys anus 00 00 0010 3 HEPTAPTERIDAE Rhamdia quelen 1 0 0 1 0 0 2 1 1,2,3 b,c PIMELODIDAE Pimelodus maculatus 5 0 1 1 0 1 0 0 1,4 a,b,c Iheringichthys labrosus 0 5 0 0 0 3 1 1 1,2,4 a,b Pimelodus atrobrunneus 0 0 3 0 0 2 2 0 1,3 a AUCHENIPTERIDAE Auchenipterus osteomystax 03 00 0000 2 a PERCIFORMES SCIAENIDAE Pachyurus bonariensis 0 4 0 0 0 1 0 0 1,2,4 a,b CICHLIDAE Gymnogeophagus gymnogenys 0 2 0 0 1 0 1 2 1,2,3 a,b,c Crenicichla missioneira 0 2 0 1 1 2 2 2 1,2,3,4 a,b Crenicichla celidochilus 0 1 0 0 0 1 0 0 2,3 a Total 63 113 45 80 93 33 90 55 (572) http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?inventory+bn00809022009 http://www.biotaneotropica.org.br 182 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Copatti, C.E. et al.

Hypostomus roseopuntactus (Reis, Weber & Malabarba 1990) maior riqueza (16) ter ocorrido para peixes ativos entre 18:00 e 0:00, (0,35%), Hemiancistrus fuliginosos (Cardoso & Malabarba 1999) registrando, igualmente, a segunda maior diversidade H’ (0,76) e equi- (13,11%) e Loricariichthys anus (Valenciennes 1836) (0,17%). tabilidade J’ (0,63), além da segunda menor dominância k (39,41%) Já para Cichlidae ocorrem Crenicichla missioneira (Lucena & (Tabela 3). Já nos horários de 06:00-12:00 e 12:00-18:00 horas Kullander 1992) (1,75%), Crenicichla celidochilus (Casciotta a riqueza total (12 em ambos), diversidade H’ (0,56 e 0,53, res- 1987) (0,35%) e Gymnogeophagus gymnogenys (Hensel 1870) pectivamente) e equitabilidade J’ (0,52 e 0,49, respectivamente) (1,05%). Para Characidae: Characinae citam-se Astyanax fasciatus apresentaram valores inferiores, porém com dominância k acima de (Cuvier, 1819) (0,17%), Astyanax jacuhiensis (Cope 1894) (3,5%), 68,57% (Tabela 3). Galeocharax humeralis (Valenciennes 1834) (0,17%), enquanto que Das 26 espécies registradas para este trabalho, 16 delas para Pimelodidae, Iheringichthys labrosus (Lütken, ex Kröyer 1874) (1,75%), Pimelodus maculatus (LaCepède 1803) (1,4%) e Pimelodus mostraram-se como acidentais (registradas apenas uma vez) para atrobrunneus (Vidal & Lucena 1999) (1,22%). Em conjunto as três pelo menos uma das áreas. A Tabela 4 demonstra que nas locali- famílias representaram 50% da riqueza total. dades Poço fundo e Jaguarizinho, respectivamente, onze e nove Três famílias apresentam uma riqueza de duas espécies cada: das espécies registradas, eram acidentais, com sete e oito espécies Curimatidae, com Steindachnerina biornata (Braga & Azpelucueta constantes e, duas e seis acessórias para estes locais. A espécie 1987) (0,17%) e Steindachnerina brevipina (Eigenmann & P. lineatus apresentou maior média de peso (350,0 g) e de compri- Eigenmann 1889) (7,17%); Erythrinidae com Hoplias lacerdae mento (45,0 cm) enquanto S. brevipina apresentou menor média (Miranda Ribeiro 1908) (0,35%) e Hoplias malabaricus (Bloch 1794) de peso (21,0 g) e G. gymnogenys menor média de comprimento (0,87%) e Anostomidae com Schizodon nasutus (Kner 1858) (0,35%) (10,15 cm) (Tabela 4). e Leporinus striatus (Kner 1858) (1,22%). Os valores dos parâmetros físico-químicos da água demons- Sete famílias foram representadas apenas por uma espécie. traram-se plenamente satisfatórios, não comprometendo a quali- Heptapteridae: Rhamdia quelen (Quoy & Gaimard 1824) (0,87%), dade dos ambientes amostrados. A temperatura da água oscilou Characidae: Serrasalminae: Serrasalmus maculatus (Kner 1858) entre 10,00 e 25,50 °C, o teor de oxigênio dissolvido variou entre (0,35%), Paradontidae: Apareiodon affi nis (Steindachner 1879) –1 (50,87%), Acestrorhynchideae: Acestrorhynchus pantaneiro 4,87 e 6,40 mg.L , o pH variou de 5,50 a 6,92 e a amônia total sempre fi cou abaixo de 0,08 mg/L NH . A alcalinidade oscilou entre (Menezes 1992) (2,1%), Sciaenidae: Pachyurus bolnariensis 3 –1 (Steindachner 1879) (0,87%), Auchenipteridae: Auchenipterus 10 e 27,25 mg/L CaCO3 e a dureza entre 20 e 45 mg.L CaCO3 osteomystax (Miranda Ribeiro 1920) (0,53%) e, Prochilodontidae: (Tabela 5). Prochilodus lineatus (Valenciennes 1836) (0,53%). A espécie mais abundante foi A. affi nis, com 50,87% dos exem- pares, seguida de H. fuliginosos com 13,11%, H. commersoni com 8,74% e S. brevipina com 7,16%. Tabela 2. Diversidade de Shannon (H’); Equitabilidade de Pielou (J’); Riqueza As espécies H. fuliginosos e A. affi nis foram capturadas nas Total (S); Número de Indivíduos (N) Dominância (k) para as diferentes épocas quatro coletas em ambas as localidades. Entretanto as espécies de coleta. Outubro (O); dezembro (D); abril (Ab); agosto (Ag). H. roseopunctatus , S. biornata e L. striatus foram encontradas apenas Table 2. Shannon diversity (H’); Pielou evenness (J’): Total richness (S); em outubro, enquanto que A. fasciatus, G. humeralis, C. celidocheilus, Number of individuals (N) and Dominance (k) to the different times of collect. P. bonariensis, S. nasutus e A.osteomystax o foram, apenas em dezem- October (o); December (D); April (AP); August (Ag). bro. Já L. anus e H. lacerdae foram encontradas apenas em abril. Valores Estações do ano Espécimes de H. commersoni; H. fuliginosus; A. affinis; O D Ab Ag S. brevipina ; A. jacuhiensis; A. pantaneiro e; C. missioneira foram H’ 0,70 0,86 0,74 0,67 capturadas em todos os horários amostrados, porém outras espé- cies como I. labrosus, R. quelen, G. gymnogenys, P. bonariensis, J’ 0,60 0,67 0,61 0,60 H. malabaricus e P. lineatus demonstraram atividade em horários S 15191613 distintos. N 156 146 135 135 A maioria dos indivíduos foi coletada nas redes de menor malha k (%) 55,13 50,00 45,18 52,59 (1,0-2,0 cm). Algumas espécies, como: R. quelen; S. maculatus; S. biornata; G. humeralis; H. lacerdae e; P. lineatus, foram apenas de redes de malhas superiores a 2,5 cm, não havendo registros para redes de malhas inferiores a isso. A diversidade H’ apresentou-se superior para o mês de dezem- Tabela 3. Diversidade de Shannon (H’); Equitabilidade de Pielou (J’); Riqueza bro (0,86) em comparação com os demais: outubro (0,70), abril Total (S); Número de Indivíduos (N) e Dominância (k) para os diferentes horários de coleta. (0,74) e agosto (0,67) (Tabela 2). Em dezembro a uniformidade dos organismos também foi maior, visto que a equitabilidade J’ Table 3. Shannon diversity (H’); Pielou evenness (J’): Total richness (S); Number of individuals (N) and Dominance (k) to the different hours of nesta estação (0,67) foi superior as demais,0,61 em abril e 0,60 collect. em outubro e agosto (Tabela 2). Em todas coletas, a dominância k da espécie mais abundante no período foi superior a 45,18% Valores Horários de coleta (horas) (Tabela 2) o que infl uenciou uma redução da diversidade H’ e da 0:00-6:00 6:00-12:00 12:00-18:00 18:00-24:00 equitabilidade J’. H’ 1,07 0,56 0,53 0,76 Os peixes com atividade entre 00:00 e 06:00 horas, apresentaram J’ 0,81 0,52 0,49 0,63 maior diversidade H’ (1,07), equitabilidade J’ (0,81), riqueza total (21) S21121216 e menor dominância k (29,32%) em relação aos outros horários de N 133 94 175 170 coleta analisados (Tabela 3). A preferência pela atividade em horário noturno pela maioria das espécies é reforçada pelo fato da segunda k (%) 29,32 69,15 68,57 39,41 http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?inventory+bn00809022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 183

Ictiofauna do Rio Jaguari

Tabela 4. Constância da captura nos diferentes pontos de coleta e médias de peso e comprimento. Constante (A); acessória (B); acidental (C). Table 4. Capture Constance in the different points of collect and weight and length means. Espécie Poço fundo Jaguarizinho Peso (g) Comprimento (cm) CHARACIFORMES PARADONTIDAE Apareiodon affi nis A A 21,68 13,01 CURIMATIDAE Steindachenerina brevipina A A 21,00 11,59 Steindachenerina biornata C - 69,36 17,2 PROCHILODONTIDAE Prochilodus lineatus - B 350,00 45,00 ANOSTOMIDAE Schizodon nasutus C C 155,93 24,50 Leporinus striatus - B 155,93 24,50 CHARACIDAE Characinae Astyanax jacuhiensis A A 24,58 11,66 Astyanax fasciatus -C-- Galeocharax humeralis C--- Serrasalminae Serrasalmus maculatus C C 279,30 23,40 ACESTRORHYNCHIDEAE Acestrorhynchus pantaneiro A B 134,29 24,13 ERYTHRINIDAE Hoplias malabaricus C A 258,56 27,50 Hoplias lacerdae -C-- SILURIFORMES LORICARIIDAE Hypostomus commersoni A A 228,11 24,95 Hemiancistrus fuliginosos A A 58,27 15,85 Hypostomus roseopuntactus - C 177,15 26,90 Loricariichthys anus -C-- HEPTAPTERIDAE Rhamdia quelen B B 129,17 23,5 PIMELODIDAE Pimelodus maculatus A C 109,17 22,60 Iheringichthys labrosus C A 83,82 22,40 Pimelodus atrobrunneus C B 17,40 14,28 AUCHENIPTERIDAE Auchenipterus osteomystax C--- PERCIFORMES SCIAENIDAE Pachyurus bonariensis CC-- CICHLIDAE Gymnogeophagus gymnogenys C B 25,60 10,15 Crenicichla missioneira B A 22,45 14,10 Crenicichla celidochilus CC-- http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?inventory+bn00809022009 http://www.biotaneotropica.org.br 184 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Copatti, C.E. et al.

Tabela 5. Valores médios dos parâmetros físico-químicos analisados na microbacia do rio Jaguari. Estação do ano: outubro (O), dezembro (D), abril (Ab), agosto (Ag). Table 5. Means values of the parameters physical-chemical analyzed in the Microbasin of the River Jaguari. Time of year: October (o); December (D); April (AP); August (Ag). Parâmetros Poço Fundo Jaguarizinho O D Ab Ag O D Ab Ag –1 Amônia total (mg.L NH3) 0,01 0,01 0,01 0,08 0,01 0,01 0,01 0,08 pH 6,00 5,50 6,00 6,50 6,45 6,92 6,00 6,50 –1 Alcalinidade (mg.L CaCO3) 10,00 13,00 10,00 27,25 10,00 13,00 10,00 27,25 –1 Dureza (mg.L CaCO3) 20,00 32,00 30,00 45,00 20,00 32,00 30,00 45,00 Temperatura (°C) 16,00 23,00 10,00 11,80 18,00 25,5 10,00 14,00 Oxigênio Dissolvido (mg.L–1) 6,25 6,40 5,25 4,87 5,20 6,25 4,87 4,87

Discussão Mansilha (1998) determinou para o rio Salso de Baixo, 26 es- pécies distribuídas em 10 famílias. Casatti et al. (2001), num estudo Uma variação na riqueza de espécies e até mesmo no número de peixes de rio do Parque Estadual Morro do Diabo, bacia do alto de espécies pode ser esperada quando se considera a sazonalidade. rio Paraná-SP, identifi caram 22 espécies, pertencentes a 11 famílias. Nesse trabalho, foram coletadas 19 espécies no mês de dezembro, Barbieri et al. (2004), em pesquisa da composição íctica da represa enquanto que em agosto houve uma redução para 13 espécies. Esta de Ponte Nova em São Paulo, pertencente à bacia do alto rio Tietê, variação é explicada por Lowe-McConnell (1975) que informa que capturaram 1.507 exemplares distribuídos em 11 famílias e 24 espé- em rios de regiões subtropicais, as comunidades são afetadas por cies. Nos trabalhos realizados por Dabés et al. (2001) na Barragem mudanças estacionais que implicam na alteração dos parâmetros do rio Juramento (Juramento, MG) foram capturados 1.105 peixes abióticos os quais interferem diretamente na dinâmica populacional pertencentes a 15 espécies, distribuídas em duas ordens e sete famí- das espécies. lias. Barrella & Petrere (2003), em seus estudos sobre a ictiofauna da Alguns estudos já foram efetuados na bacia do rio Uruguai, represa de Ponte Nova em São Paulo, entre 1994 e 1995, constataram sendo que Weis et al. (1983) no levantamento da fauna ictiológica a ocorrência de 14 espécies, sendo mais abundantes as espécies dos do rio Ibicuí-Mirim (RS), constataram a ocorrência de 81 espécies, gêneros Astyanax, Cyphocharax e Geophagus. Através do conheci- Bossemeyer et al. (1985) coletaram um total de 1.345 peixes perten- mento destes dados, ressalta-se a importância do curso d’água do rio centes a 53 espécies no rio Santa Maria (RS). Bertoletti et al. (1989a) Jaguari, o qual demonstra alta representatividade de espécies ícticas estudando a ictiofauna do rio Uruguai em seu trecho superior entre para a região. os municípios de Aratiba e Esmeralda-RS, acusaram a ocorrência de A. affi nis, 74 espécies, sendo que oito delas são consideradas restritas à região. A espécie mais abundante em nosso estudo, comu- Em trabalho desenvolvido no mesmo ano sobre a ictiofauna do rio mente conhecida na região como “canivete” apresenta, segundo Canoas, Bertoletti et al. (1989b) verifi caram a existência de 53 espé- Godoy (1975) ampla distribuição geográfi ca ocorrendo nas bacias cies. Bertoletti et al. (1990) capturaram 5.638 exemplares de peixes do rio Paraná, Paraguai e Uruguai. A alimentação dessa espécie foi pertencentes a 71 espécies na área de infl uência da usina hidrelétrica estudada por Sazima (1980) e Cassati et al. (2003), que a consideram de Garabi, RS (rio Uruguai). Malabarba & Isaia (1992), registraram algívora e por Hahn et al. (1997), que a descreveram como iliófaga. 73 espécies para o sistema do rio Tramandaí, sendo que destas, 33 são Santim et al. (2004), relatam que estudos de estágios iniciais de de- citadas pela primeira vez para a referida área. Mais recentemente, senvolvimento são inexistentes, apesar de serem importantes para o Behr (2005) registrou a ocorrência de 111 espécies distribuídas em entendimento do papel da espécie na cadeia alimentar. Em virtude de 29 famílias. No presente estudo foram encontradas 26 espécies con- seu pequeno porte (até 15 cm), não tem grande interesse comercial, tabilizando os dois trechos amostrados, mas devido à alta diversidade mas é utilizada na alimentação por moradores ribeirinhos devido à da bacia do rio Uruguai, este número tende a ser maior. abundância e fácil captura, sendo também é utilizada como isca para Ao contrário de rios mais caudalosos onde são registrados a pesca amadora. grande número de espécies, este estudo registrou menor riqueza de Dentre os peixes neotropicais, os Loricariidae, comumente espécies, o que está de acordo com as dimensões dos ambientes de conhecidos como cascudos ocupam o segundo lugar em número de estudo (30-50 m de largura). Da mesma forma, outros autores em espécies, distribuem-se em toda a região neotropical e estão presen- trabalhos realizados em ambientes de dimensões semelhantes, tam- tes em habitats muito variados, o que demonstra a sua capacidade bém registram menor riqueza. Azevedo et al. (2003) estudando o rio adaptativa (Artoni & Bertollo 1999). Segundo Britski (1972), o Felizardo, no município de Uruguaiana-RS, registraram 27 espécies, gênero Hypostomus, pertencente à família Loricariidae é o gênero de distribuídas em 11 famílias, através do método de pesca elétrica. Em cascudos dominante nos rios brasileiros. H. commersoni foi a terceira análise da diversidade de espécies de peixes da área litorânea do trecho espécie mais representativa deste estudo, sendo superada apenas por de transição entre o Ribeirão dos Veados e a represa de Jurumirim H. fuliginosos (Loricariidae) e A. affi nis. (alto rio Paranapanema, SP), foram registradas 26 espécies de peixes A família Curimatidae compreende diversas espécies popu- distribuídos em nove famílias, sendo a maioria de pequeno porte e larmente conhecidas como birus, extremamente abundantes e de pertencente à família Characidae. Em menor abundância, ocorreram importância ecológica nas comunidades de peixes neotropicais, por representantes das ordens Siluriformes, Gymnotiformes, Perciformes serem animais de hábito detritívoro. São peixes de pequeno porte, não e Synbranchiformes (Castro et al. 2003). No presente estudo, apesar apresentam dentes e vivem agrupados próximo ao fundo, em águas de Loricariidae ter sido a família mais representativa com quatro abertas (Fink & Fink 1978). Neste estudo, S. brevipina foi a quarta espécies, as diferenças para outras famílias não evidentes. espécie mais abundante. http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?inventory+bn00809022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 185

Ictiofauna do Rio Jaguari

Muitas espécies neotropicais consomem detrito: algumas são con- Peres-Neto et al. (1995) relatam que em rios tropicais, o aumento sumidoras ocasionais, enquanto outras, tais como as representantes da diversidade ao longo do rio tem sido associado a um aumento na das famílias Curimatidae (S. brevipina e S. biornata) e Loricaridae heterogeneidade de habitats, o qual, por sua vez, é relacionado prin- (H. commersoni e H. fuliginosos), são altamente especializadas cipalmente a um aumento na vazão e na disponibilidade de abrigos (Bowen 1984). Nesse trabalho, relata-se que as quatro espécies mais e sugerem para peixes de rios tropicais um modelo de uso do micro- abundantes compartilham o hábito detritívoro. Neste caso, a riqueza habitat o qual prediz que a diversidade da comunidade depende da de espécies pode estar associada à estrutura do habitat (elevada quan- heterogeneidade de habitats. Para Ricklefs (2003) numa base regional, tidade de macrófi tas aquáticas), que oferece condições adequadas o número de espécies varia de acordo com a adequação das condições para os detritívoros. físicas, com a heterogeneidade de habitat, com o isolamento dos Além das dimensões, outros fatores infl uenciam na presença centros de dispersão e com a produtividade primária. Alterações dos de espécies. A temperatura ideal é um desses fatores, sendo que hábitats, tais como, canalização das margens, destruição da vegetação da mesma forma que o melhor desenvolvimento para produção da ripária ou barramentos, além de introduções de espécies não-nativas e maioria das espécies situa-se entre 25 e 28 °C (Schimittou 1993), a a deterioração da qualidade da água, exercem uma profunda e negativa atividade dos peixes também pode ser associada à temperatura e à sa- infl uência no ecossistema, podendo causar variações na distribuição zonalidade, uma vez que os dados encontrados pelo presente trabalho espaço-temporal na comunidade de peixes (Waite & Carpenter 2000). indicam uma menor riqueza e diversidade durante as estações mais Vieira & Shibatta (2007), utilizaram os índices de diversidade para frias do ano. Porém, isso nem sempre acontece, como demonstrado avaliar a qualidade ambiental do rio Esperança (Londrina, PR) e, para outros rios pertencentes a bacia do rio Uruguai, como no rio assim como nesse trabalho, verifi caram que uma alta dominância Felizardo por Azevedo et al. (2003) que descreveram que o maior por poucas espécies reduz a diversidade e que a alta dominância foi número de exemplares capturados ocorreu no outono com 1.530 in- relacionada com um grau mais elevado de poluição do rio. divíduos distribuídos em 23 espécies e 11 famílias, enquanto outros Das 26 espécies coletas, 16 delas demonstraram-se acidentais dados dão suporte aos resultados encontrados nesse trabalho, como para pelo menos umas das áreas, o que indica a ocorrência de uma descrito para a nascente do rio Imbaá, onde foi determinada a maior espécie pode estar restrita (ou pelo menos fortemente relacionada) ao captura no verão, 272 indivíduos, distribuídos em 15 espécies e em período de coleta e local de captura. De acordo com Lowe-McConnell 9 famílias (Saucedo et al. 2001) ou no rio Quaraí-Chico, onde a maior (1975), com base em resultados de constância de ocorrência podem- captura ocorreu na primavera, com 1.156 indivíduos, distribuídos se caracterizar como duas ictiofaunas distintas, uma permanente em 23 espécies e 11 famílias (Correa 1998). Em relação às espécies (residente) e outra visitante (imigrante) sendo que uma comunidade encontradas para este trabalho, Saucedo et al. (2001), Azevedo et al. residente pode ser aumentada por peixes imigrantes que se juntam aos (2003) e Correa (1998) encontraram, respectivamente, cinco, sete e residentes por algum tempo para se alimentar, reproduzir ou apenas oito espécies também verifi cadas para este trabalho. passar pela comunidade. Garutti (1988) estudando a ictiofauna do Lagler et al. (1962) e Lowe-McConnell (1975) mencionam que córrego Barra Funda na bacia do Paraná, observou que 74,0% das o período do dia é outro fator determinante da taxa de alimentação espécies registradas crescem e se reproduzem neste ambiente, indi- das espécies, havendo aquelas que se alimentam preferencialmente cando que o mesmo é propício ao desenvolvimento ontogenético; o durante o período diurno, enquanto outras apresentam hábitos ali- restante das espécies foi considerado visitante. mentares noturnos. Como foi demonstrado neste trabalho, ocorre A área de estudo sofre diversos impactos antrópicos, especialmen- uma incidência maior de espécies no período noturno, uma vez que te pela intensa atividade agrícola e pecuária. A falta de informações as mesmas preferem desempenhar suas atividades na ausência de sobre a composição da ictiocenose no passado impossibilita sua com- luminosidade. paração com a situação atual, considerando que o conhecimento da As redes de espera refl etem o tamanho de seus exemplares, ou ictiofauna constitui uma etapa fundamental para a adoção de medidas seja, notou-se uma maior abundância de indivíduos pequenos em face de recuperação e manejo de ambientes já alterados. de exemplares maiores nas coletas realizadas para este estudo. Casatti et al. (2001) contabilizam que aproximadamente 73,0% das espécies Agradecimentos e 96,0% dos indivíduos estudados em trabalho realizado em uma bacia do alto rio Paraná são de pequeno porte, reforçando a opinião Os autores agradecem ao Prof. Dr. Everton Rodolfo Behr da de Casatti & Castro (1998), que considera a predominância de peixes UFSM pelo auxílio na identifi cação dos exemplares de pequeno porte como o único padrão geral com valor diagnóstico para a ictiofauna de rios sul-americanos. Ainda segundo os mesmos Referências Bibliográficas autores, associados ao pequeno porte destes peixes, seu grau relativa- ADAD, J.M.T. 1982. Controle químico de qualidade. Guanabara, Rio de mente elevado de endemismo e sua ocupação de microhabitat bastante Janeiro, 203 p. específi cos são fatores que acentuam ainda mais a necessidade de AMORIN, M.C., PESSOA, M.A.R. & MEDEIROS, K.L.S. 1983. 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Diversidade específi ca, densidade e pode refl etir o grau de degradação ambiental a que está submetida biomassa da ictiofauna da nascente do arroio Felizardo, bacia do rio atualmente a bacia hidrográfi ca. Segundo Odum (1988), a diversida- Uruguai Médio, Uruguaiana, RS, Brasil. Biodiversidade Pampeana, de, muitas vezes, tende a ser reduzida em comunidades que sofrem 1(1):35-45. estresse. Fatores como ausência de mata ripária, despejos de efl uentes BARBIERI, G., JUNIOR, V.H., CAMARA, J.J.D., CAMPOS, E.C. & domésticos e agrotóxicos lixiviados de lavouras próximas, verifi cados GIAMAS, M.T.D. 2004. A ictiofauna da represa de ponte nova, Salesópolis no ambiente amostrado, tendem a acelerar tal estresse. (São Paulo) - bacia do alto Tietê. B. Inst. Pesca, 30(1):25-34. http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?inventory+bn00809022009 http://www.biotaneotropica.org.br 186 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Copatti, C.E. et al.

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Flora arbustivo-arbórea do Parque Estadual do Jaraguá, São Paulo - SP

Flaviana Maluf de Souza1,3, Rita de Cássia Sousa2, Rejane Esteves1 & Geraldo Antônio Daher Corrêa Franco1

1Seção de Ecologia Florestal, Instituto Florestal de São Paulo, Rua do Horto, 931, CEP 02377-000, São Paulo, SP, Brasil, www.ifl orestal.sp.gov.br 2Graduação em Ciências Biológicas, Universidade Nove de Julho, Rua Dr. Adolfo Pinto, 109, CEP 01156-050, Barra Funda, São Paulo, SP, Brasil 3Autor para correspondência: Flaviana Maluf de Souza, e-mail: fl [email protected]

SOUZA, F.M., SOUSA, R.C., ESTEVES, R., FRANCO, GADC. Floristic composition of tree and shrub species of the Jaraguá State Park, São Paulo - SP, Brazil. Biota Neotrop., 9(2): http://www.biotaneotropica. org.br/v9n2/en/abstract?iventory+bn00909022009.

Abstract: The objective of this study was to characterize the fl oristic composition of trees and shrubs of the Jaraguá State Park (PEJ), contributing to the knowledge of its biodiversity. Reproductive botanic material was collected along three trails during a 12-month period. The fi eld survey resulted in a fl ora of 262 native species, 153 genera and 55 families. Fabaceae was the richest family (30 species), followed by Myrtaceae (26), Asteraceae (24), Melastomataceae (20), Lauraceae (16) and Rubiaceae (15). As mentioned for other forest remnants in São Paulo metropolitan region and surroundings, the PEJ vegetation is in a transition zone, where the main formation is the ombrophilous dense forest, but where species of seasonal semi-deciduous forest also occur. Besides that, there is a completely different phytophysiognomy occurring in a region with rocky outcrops and low depth soils, in which cerrado species were found, and that deserves more specifi c studies. In this site, the vegetation of grasses is the most abundant, and there are also shrubs and trees sparsely distributed, many of them with low height and suberous trunk. Most specifi cally in this area there were 55 species of 41 genera and 18 families, from which 22 did not occur in the other sites visited. Asteraceae was the family with the higher number of species (15), followed by Myrtaceae (7), Fabaceae (5) and Melastomataceae (4). Twenty exotic species were found along the trails. Despite the fact that PEJ has a big area of secondary vegetation and that it is exposed to strong anthropogenic pressures, there were 14 species belonging to some threat category defi ned at the offi cial red lists, reinforcing the importance of the Park for biodiversity conservation. Keywords: tropical rainforest, ombrophilous dense forest, seasonal semi-deciduous forest, savanna, highland grassland.

SOUZA, F.M., SOUSA, R.C., ESTEVES, R., FRANCO, GADC. Flora arbustivo-arbórea do Parque Estadual do Jaraguá, São Paulo - SP. Biota Neotrop., 9(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?iventory+ bn00909022009.

Resumo: O objetivo deste trabalho foi caracterizar a fl ora arbustivo-arbórea do Parque Estadual do Jaraguá (PEJ), a fi m de contribuir para o conhecimento de sua diversidade. Foram feitas coletas mensais de material reprodutivo dos indivíduos arbustivos e arbóreos ao longo de três trilhas, durante um período de 12 meses. O levantamento resultou em uma lista fl orística contendo 262 espécies nativas, de 153 gêneros e 55 famílias. As famílias mais representativas foram Fabaceae, com 30 espécies, Myrtaceae (26), Asteraceae (24), Melastomataceae (20), Lauraceae (16) e Rubiaceae (15). Assim como relatado para outros remanescentes da região metropolitana de São Paulo e entorno, a vegetação do PEJ está situada em uma zona de transição, onde predomina a fl oresta ombrófi la densa, com a presença de algumas espécies de fl oresta estacional semidecidual. Destaca-se ainda a existência de uma outra fi tofi sionomia em uma região de afl oramentos de rocha e solo raso, onde ocorrem espécies de cerrado, e que merece estudos específi cos. Nessa área, a vegetação é predominantemente herbácea, com árvores e arbustos esparsos, em geral de pequeno porte e com tronco suberoso. Especifi camente nessa formação, foram registradas 55 espécies pertencentes a 41 gêneros e 18 famílias, das quais 22 não ocorreram nos outros locais amostrados. A família com maior riqueza foi Asteraceae (15 espécies), seguida por Myrtaceae (7), Fabaceae (5) e Melastomataceae (4). Em todo o levantamento, foram contabilizadas 20 espécies exóticas. Apesar de grande parte da vegetação do Parque ser secundária e estar exposta a fortes pressões antrópicas, foram encontradas 14 espécies presentes em alguma das categorias existentes nas listas ofi ciais de espécies ameaçadas, reforçando a importância do PEJ para a conservação da biodiversidade. Palavras-chave: fl orística, fl oresta ombrófi la densa, fl oresta estacional semidecidual, cerrado, campo de altitude.

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Souza, F.M. et al.

Introdução De acordo com o mapeamento do Inventário Florestal de São Paulo (Kronka et al. 2005), a vegetação do Parque é defi nida como A progressiva redução da cobertura vegetal nativa do estado de fl oresta ombrófi la densa montana (sensu Veloso et al. 1991). Contudo, São Paulo, decorrente sobretudo da intensa exploração madeireira, da o PEJ possui também um trecho de vegetação composto predomi- expansão agropecuária e do crescimento industrial e urbano, atingiu nantemente por espécies herbáceas, com algumas árvores e arbustos toda a vegetação do estado, desde as formações litorâneas até as áreas esparsos e que não se enquadra nessa classifi cação (Figura 2). A de cerrado e de fl oresta estacional (Victor 1975, Dean 1996, Kronka ausência dessa vegetação no Inventário decorre provavelmente da et al. 2005). Os remanescentes de maior extensão localizam-se ao pequena área ocupada por esse trecho em relação à escala utilizada. longo da Serra do Mar, a leste do estado, onde a topografi a acidentada Para distingui-la dos trechos com fi sionomia tipicamente fl orestal inviabilizou o uso da terra para outras fi nalidades. característicos do Parque, essa área será tratada ao longo do texto A região metropolitana de São Paulo é um inevitável centro de como “campo”, apenas pela semelhança fi sionômica, mas sem co- pressões urbanas e, com isso, as poucas áreas de vegetação rema- notação de similaridade fl orística com os campos naturais. Diante da nescentes tendem a ser cada vez mais reduzidas. Entre 2005 e 2008, inexistência de informações espacializadas desse tipo vegetacional o desmatamento nessa região aumentou consideravelmente em no PEJ, optou-se por apresentar uma delimitação preliminar dessa relação ao período compreendido pelos cinco anos anteriores, em área, a fi m de possibilitar uma melhor visualização da extensão e uma ordem de grandeza de 10 vezes (SOS Mata Atlântica 2008). localização dessa formação na paisagem (Figura 1). Nesse cenário de pressões e perturbações constantes, os remanes- O PEJ é margeado por duas grandes rodovias (Rodovia dos centes que se encontram protegidos nas Unidades de Conservação, Bandeirantes e Rodovia Anhangüera) e tem uma intensa atividade de como os Parques Estaduais Alberto Löfgren, Cantareira, Fontes do visitação, recebendo cerca de 360.000 pessoas por ano. Essa situação Ipiranga, Jaraguá, Juquery e alguns núcleos do Parque Estadual da torna o Parque bastante vulnerável às pressões antrópicas e exposto a Serra do Mar, constituem importantes refúgios para espécies animais constantes perturbações. Dentre os fatores de maior impacto sobre a e vegetais e o conhecimento sobre sua biodiversidade é fundamental conservação da fl ora e da fauna do PEJ estão os incêndios, que ocor- para estabelecer estratégias de conservação das espécies e restauração rem especialmente na parte mais alta, onde predomina a vegetação dos ecossistemas. de gramíneas (V. A. Almeida, comunicação pessoal). Embora o Parque Estadual do Jaraguá (PEJ) esteja localizado na O Parque conta com quatro trilhas ofi ciais destinadas à visitação cidade de São Paulo e seja de fácil acesso, sua vegetação é pratica- pública (Trilha da Bica, Trilha do Lago, Trilha do Pai Zé e Trilha do mente desconhecida. As informações mais antigas constam em relatos Silêncio) e algumas trilhas secundárias, utilizadas pela equipe de de A. Usteri (1908), um pesquisador alemão que estudou a fl ora da segurança para a fi scalização. região metropolitana de São Paulo. Contudo, não existem estudos detalhados sobre a vegetação do PEJ e as únicas informações sobre 2. Levantamento fl orístico sua fl ora provêm de coletas isoladas, que se encontram dispersas em Após algumas visitas de reconhecimento, foram selecionadas as algumas coleções biológicas do país. trilhas para a realização do levantamento fl orístico. A defi nição das O conhecimento da composição fl orística é um importante ins- trilhas foi feita considerando o estádio de conservação da vegetação, trumento para subsidiar projetos de pesquisa em diversas áreas do a acessibilidade e a possibilidade de percorrer o gradiente altitudinal conhecimento, bem como para auxiliar no processo de elaboração do do Parque, a fi m de amostrar diferenças fl orísticas eventualmente plano de manejo e do zoneamento de uma Unidade de Conservação. existentes e possivelmente associadas a ele. De acordo com esses Especialmente no caso do PEJ, a localização em uma região de critérios, selecionou-se uma trilha de uso público (Trilha do Pai Zé) transição entre áreas de fl oresta ombrófi la densa, fl oresta estacional e e duas trilhas utilizadas para a fi scalização (Trilha do Mauro e Trilha cerrado (Kronka et al. 2005) reforça a necessidade do conhecimento das Garças). de sua fl ora para que se possa identifi car as diferentes fi tofi sionomias A trilha do Pai Zé possui extensão de 1.830 m e inicia-se na parte dentro do mosaico vegetacional e avaliar o grau de conservação da alta do Parque, a 1.080 m de altitude, terminando na área próxima ao vegetação. Assim, o objetivo deste trabalho foi caracterizar a fl ora portão de entrada principal, a aproximadamente 790 m de altitude. A arbustivo-arbórea do Parque Estadual do Jaraguá, contribuindo para o trilha do Mauro estende-se por cerca de 1.490 m e abrange altitudes conhecimento de sua diversidade e fornecendo informações para au- de 850 a 1.020 m. A trilha das Garças, com 1.440 m de comprimento xiliar na defi nição de propostas de pesquisa, conservação e manejo. é a trilha que compreende a menor amplitude altitudinal, iniciando-se aproximadamente aos 760 e terminando aos 810 m. Materiais e Métodos Para a caracterização da composição fl orística foram realizadas visitas mensais a todas as trilhas, durante 12 meses. A sistemática de 1. Área de estudo coleta envolveu caminhadas ao longo das trilhas e eventuais deslo- camentos para o interior, tendo sido coletadas amostras dos indiví- Este trabalho foi realizado no Parque Estadual do Jaraguá (PEJ), duos arbustivos e arbóreos em estágio reprodutivo. Também foram que se localiza na região Noroeste do município de São Paulo registradas as espécies observadas ou coletadas sem material fértil, (23° 27’ 42” S e 46° 45’ 44” W) e abrange uma área de 492,68 ha ou ainda aquelas que, embora em estágio reprodutivo, não puderam (Instituto Florestal 2007), em altitudes variando de 735 a 1.125 m ser coletadas mesmo com auxílio de um escalador e cujo material (Figura 1). O clima da região é classifi cado como Cfb (Köppen 1948), reprodutivo (especialmente frutos), muitas vezes, foi observado no ou seja, temperado de inverno seco, com temperatura média do mês chão. Em todos esses casos, só foram incluídas na lista fl orística as mais quente inferior a 22 °C e do mês mais frio, inferior a 18 °C espécies cuja identifi cação pôde ser feita com absoluta segurança. A (Ventura et al. 1965/1966); a precipitação média anual é de 1.500 a coleta e herborização de material botânico foram realizadas de acordo 1.600 mm (Roque et al. 2003). com Fidalgo & Bononi (1984). Na região, predomina o Argissolo Vermelho-Amarelo Distrófi co Além das espécies nativas, registrou-se também a ocorrência de de textura argilosa, em relevo forte ondulado e montanhoso, associa- espécies exóticas ao longo das trilhas. Foram consideradas como do ao Cambissolo Háplico Distrófi co de textura argilosa, em relevo espécies exóticas aquelas de ocorrência fora dos limites geográfi cos montanhoso e escarpado (Oliveira et al. 1999). historicamente reconhecidos (Ziller 2001). http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?iventory+bn00909022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 189

Flora do Parque Estadual do Jaraguá

30000 35000 40000

Francisco Morato Santa Isabel Cajamar Mairipora Caineras Arujá Guarulhos Guarema Santana de Panaíba Itaquaquecetuba Brasil Barueri P.E. do Jaraguá Itapevi Osasco Poá São Paulo Mogi das Cruzes Salesópolis 7400000 Carapicuiba Suzano Biritiba Mirim Embú Maua Cotia Diadema Ribeirão Pires Itapecerica da Serra Rio Grande da Serra Santo André São Bernardo do Campo SP Embu-Guaçu

Juquitiba 7350000

318000 319000 320000 321000

Rod. Bandeirantes Bandeirantes Rod. Rod. 7405000 7405000

Rod. Anhanguera 7404000 7404000 7403000 7403000

318000 319000 320000 321000

Limite do P.E. do Jaraguá N Campo 1:20000 Trilha das Garças OL Trilha do Mauro 0 200 400 m Trilha do Pai Zé S

Figura 1. Localização do Parque Estadual do Jaraguá (São Paulo - SP) e mapa com as trilhas percorridas para o levantamento fl orístico. Fonte: Mattos & Kanashiro (dados não publicados). Figure 1. Location of the Jaraguá State Park (São Paulo - SP) and the map showing the trails selected for the fl oristic survey. Source: Mattos & Kanashiro (unpublished data). http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?iventory+bn00909022009 http://www.biotaneotropica.org.br 190 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Souza, F.M. et al.

Figura 2. Aspectos da vegetação de “campo” e dos afl oramentos de rocha no Parque Estadual do Jaraguá, São Paulo - SP. Figure 2. Aspects of the “campo” vegetation and the rocky outcrops of the Jaraguá State Park, São Paulo - SP, Brazil.

O material coletado foi identifi cado por comparação com ex- mais representativas foram Fabaceae (30 espécies), Myrtaceae (26), sicatas presentes no acervo do herbário do Instituto Florestal de Asteraceae (24), Melastomataceae (20), Lauraceae (16) e Rubiaceae São Paulo (Herbário D. Bento Pickel - SPSF), além de consultas (15). Com exceção de Asteraceae, essas são as famílias mais freqüen- a bibliografi a especializada e envio de material a especialistas. Os temente relatadas como as de maior riqueza em trabalhos publicados melhores exemplares coletados de cada espécie foram seleciona- realizados em outros remanescentes da região do município de São dos como material testemunho e depositados no herbário SPSF. Paulo e seu entorno, como a Serra do Japi, em Jundiaí (Leitão-Filho Os detalhes de cada espécime podem ser consultados no Species 1992), o fragmento estudado por Gandolfi et al. (1995) em Guarulhos, Link (www.splink.cria.org.br). Duplicatas de alguns materiais a Reserva da Cidade Universitária Armando de Salles Oliveira – USP foram enviadas aos herbários da UNICAMP (UEC – Asteraceae e (Dislich et al. 2001) e o Parque Santo Dias (Garcia & Pirani 2001), Melastomataceae), ESALQ (ESA – Piperaceae) e UFMG (BHCB – localizados na própria capital, a Reserva Florestal do Morro Grande Solanaceae). A nomenclatura científi ca seguiu as normas propostas (Catharino et al. 2006) e o Parque CEMUCAM (Ogata & Gomes pelo APG II (Angiosperm Phylogeny Group II), com o auxílio de 2006), no município de Cotia, os nove fragmentos estudados por bibliografi a (Souza & Lorenzi 2007). A grafi a e sinonimização das Franco et al. (2007) em Embu, e os 21 remanescentes fl orestais espécies foram verifi cadas utilizando os bancos de dados W3 Tropicos localizados no município de Ibiúna (Bernacci et al. 2006). (MOBOT 2008), Royal Botanic Gardens (2008) e International Plant A análise da composição fl orística indicou que a vegetação do Names Index (IPNI 2008), ou ainda, indicadas pelos respectivos PEJ é predominantemente característica da fl oresta ombrófi la densa, especialistas. com a presença de algumas espécies típicas de fl oresta estacional se- A lista de espécies oriunda do levantamento foi comparada com midecidual, como Albizia polycephala (Benth.) Killip, Centrolobium as listas ofi ciais de espécies ameaçadas de extinção no estado de tomentosum Guillemin ex Benth., Eugenia unifl ora L. e Syagrus São Paulo (Mamede et al. 2007), no Brasil (Biodiversitas 2008) e oleracea (Mart.) Becc. Pode-se dizer, portanto, que a vegetação do no mundo (IUCN 2006). PEJ segue o padrão descrito para as fl orestas da região metropolitana de São Paulo e seu entorno, onde a fl ora tem um caráter de transição Resultados e Discussão entre essas duas formações. Ressalta-se que a composição de espécies da fl oresta ombrófi la e da fl oresta estacional semidecidual é geral- No levantamento de campo foram registradas 262 espécies arbus- mente infl uenciada pela altitude e pelas características climáticas tivas e arbóreas nativas, pertencentes a 153 gêneros de 55 famílias, associadas a ela, e a transição entre essas formações pode ocorrer de sendo 169 espécies na trilha do Pai Zé, 162 espécies na trilha do forma gradual e complexa (Oliveira-Filho & Fontes 2000), difi cultan- Mauro e 107 espécies na trilha das Garças (Tabela 1). As famílias do muitas vezes a categorização fi togeográfi ca das manchas. http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?iventory+bn00909022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 191

Flora do Parque Estadual do Jaraguá

Tabela 1. Espécies arbustivas e arbóreas registradas no Parque Estadual do Jaraguá, São Paulo - SP (Ga – trilha das Garças; Ma – trilha do Mauro; PZ – trilha do Pai Zé), com seu respectivo número de tombo no Herbário do Instituto Florestal de São Paulo (SPSF). (X) Presença; ( ) Ausência. Letras sobrescritas após o nome científi co indicam a ocorrência (c) ou a ocorrência exclusiva (*) da espécie na área de “campo”. Table 1. Tree and shrub species of the Jaraguá State Park, São Paulo - SP (Ga – Garças trail; Ma – Mauro trail; PZ – Pai Zé trail), and the record number of voucher specimens at the Forest Institute Herbarium (SPSF). (X) Presence; ( ) Absence. Superscript letters after the scientifi c name mean that the species oc- curred (c) or were found exclusively (*) at the “campo” sites. Família Espécie SPSF Trilha Ga Ma PZ Anacardiaceae Lithraea molleoides (Vell.) Engl. C 39150 X Schinus terebinthifolius Raddi C 39148; 39149 X X X Tapirira obtusa (Benth.) J. D. Mitch C XX Annonaceae Annona cacans Warm. 39146; 39147 X X X Guatteria australis A. St. – Hil. 39145; 39996 X X Porcelia macrocarpa (Warm.) R. E. Fr. 39143 X Rollinia sericea (R. E. Fr.) R. E. Fr. 39141; 39142 X X X Rollinia sylvatica (A. St. – Hil) XX Apocynaceae Rauvolfi a sellowii Müll. Arg. 39140 X Tabernaemontana hystrix Steud. X Araliaceae Scheffl era angustissima (Marchal) Frodin 39139 X X Arecaceae Euterpe edulis Mart. 39153 X X Geonoma schottiana Mart. 39383 X Syagrus oleracea (Mart.) Becc. X Syagrus romanzoffi ana (Cham.) Glassman. 40331 X X X Asteraceae Ambrosia polystachya DC. * 39154 X Baccharis articulata (Lam.) Pers. * 40241 X Baccharis dracunculifolia DC. C 39155; 39156 X X Baccharis ligustrina DC. 40236 X Baccharis semiserrata DC. * 39998 X Baccharis tarchonanthoides Baker * 40230 X Chromolaena laevigata (Lam.) R.M.King & H. Rob. * 40234 X Clibadium rotundifolium DC. * 40883 X Eupatorium polystachyum DC. C 39999 X X Gochnatia paniculata (Less.) Cabrera * 39158 X Gochnatia polymorpha (Less.) Cabrera C 39157; 40229 X X Grazielia intermedia (DC.) R.M.King & H. Rob. * 40243 X Heterocondylus alatus (Vell.) R. M.King & H. Rob. 40226 X Koanophyllom thysanolepis (B.L.Rob.) R. M.King & H. Rob. 40233 X Piptocarpha axillaris (Less) Baker 39159 X Piptocarpha macropoda (DC.) Baker 39160 X Senecio brasiliensis (Spreng.) Less. 39161 X Symphyopappus polystachyus Baker 39162 X Trixis praestans Cabr. 40227; 40240 X X Vernonia diffusa Less. C 39164; 39163 X X X Vernonia nitidula Less. 40231 X Vernonia petiolaris DC. C 40232 X Vernonia phosphorea (Vell.) Semir C 40228; 40235 X X Vernonia platensis (Spreng.) Less. * 40242 X Bignoniaceae Handroanthus botelhensis (A. H. Gentry) S.O.Grose * 40332 X

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Souza, F.M. et al.

Tabela 1. Continuação... Família Espécie SPSF Trilha Ga Ma PZ Bignoniaceae Jacaranda caroba (Vell.) A. DC. * 39166 X Jacaranda puberula Cham. 39167; 40000 X X X Tabebuia heptaphylla (Vell.) Toledo 40001 X X Tabebuia ochracea (Cham.) Standl. * 39168 X X Boraginaceae Cordia cf. goeldiana Huber 41054 X Cordia corymbosa Willd. ex Roem. & Schult. 39171 X Cordia sellowiana Cham. XX Burseraceae Protium widgrenii Engl. XX Cannabaceae Celtis iguanaea (Jacq.) Sarg. 40042 X Celtis sp. 41059 X Trema micrantha (L.) Blume. 39983 X X X Cardiopteridaceae Citronella megaphylla (Miers) R.A. Howard X Citronella paniculata (Mart.) R.A. Howard X Celastraceae Maytenus evonymoides Reissek 39278; 39279 X X X Maytenus gonoclada Mart. C 39280; 39281 X X Clethraceae Clethra scabra Pers. C 39282 X X Clusiaceae Clusia criuva Cambess. X Tovomitopsis paniculata (Spreng.) Planch & Triana 39283; 39284 X X X Cunoniaceae Lamanonia ternata Vell. 39285 X Ebenaceae Diospyros inconstans Jacq. X Elaeocarpaceae Sloanea guianensis (Aubl.) Benth. 39286; 39287 X X X Euphorbiaceae Alchornea sidifolia Müll. Arq. 40005 X X Alchornea triplinervia (Spreng.) Müll. Arg. 39288 X X X Croton fl oribundus Lund ex. Didr. 39289; 39290 X X X Croton macrobothrys Baill. 40006 X X X Croton salutaris Casar. 40007 X Croton urucurana Baill X Sapium glandulosum (L.) Morong. X Tetrorchidium rubrivenium Poepp. 39294; 39295 X X Fabaceae (Caesalpinioideae) Cassia ferruginea (Schrader) Schrader ex DC. 39173 X X X Copaifera langsdorfi i Desf. X Senna angulata (Vogel) H. S. Irwin & Barneby 39274; 40003 X X Senna multijuga (Rich.) H. S. Irwin & Barneby 39275; 40004 X X Senna pendula Willd. C 39276 X Senna splendida (Vogel) H.S. Irwin & Barneby 39277 X Fabaceae (Faboideae) Andira anthelmia (Vell) J.F. Macbr. XX Centrolobium tomentosum Guill. ex Benth. 39296 X X Crotalaria anagyroides Kunth. * 40008 X Crotalaria sp. 41056 X

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Flora do Parque Estadual do Jaraguá

Tabela 1. Continuação... Família Espécie SPSF Trilha Ga Ma PZ Fabaceae (Faboideae) Dalbergia brasiliensis Vogel X Dalbergia frutescens (Vell.) Britton X Erythrina sp. 41055 X Lonchocarpus subglaucescens Mart. ex Benth 39298 X X Machaerium aculeatum (Vell.) Stellfeld 39299 X Machaerium nyctitans (Vell.) Benth. 39300 X X X Machaerium stipitatum (DC.) Vogel XX Machaerium villosum Vogel. C 39301 X X X Ormosia arborea (Vell.) Harms. 40010 X Platymiscium fl oribundum Vogel. 39303; 39304 X X X Pterocarpus rohrii Vahl 39305 X Fabaceae (Mimosoideae) Albizia polycephala (Benth.) Killip 40047 X Anadenanthera colubrina (Vell.) Brenan 39342 X Anadenanthera peregrina (L.) Speg. 40017 X Inga marginata Kunth. 39343 X X Inga sessilis (Vell.) Brenan 39344; 39345 X X Leucochloron incuriale (Vell.) Barneby & J.W.Grimes * 40018 X Mimosa daleoides Benth. * 40019; 40020 X X Piptadenia gonoacantha (Mart.) J. F. Macbr. 39346 X X X Pithecellobium langsdorfi i Benth. 40021 X Lamiaceae Aegiphila sellowiana Cham. 39986 X X Vitex polygama Cham. C 39988 X X Lauraceae Beilschmiedia emarginata (Meisn.) Kosterm. 39309 X Cryptocarya mandioccana Meisn. 39310 X Endlicheria paniculata (Spreng.) J. F. Macbr. 39311 X X X Nectandra debilis Mez 40900; 40901 X X Nectandra lanceolata Nees. 39313 X Nectandra membranacea (Spreng.) Hassl. 39314 X X X Nectandra nitidula Nees. & Mart. 39315 X X X Nectandra oppositifolia Nees. & Mart. 39316 X X X Ocotea aciphylla (Nees.) Mez. 39317 X X Ocotea glaziovii Mez 39318 X X Ocotea nutans (Nees) Mez 39319; 39320 X Ocotea puberula (Rich.) Nees 39321 X X Ocotea pulchella (Nees) Mez C 39322 X Ocotea teleiandra (Meisn.) Mez 39323; 39324 X X Ocotea tristis (Nees & Mart.) Mez C 41057 X Persea willdenovii Kosterm. XX Lecythidaceae Cariniana estrellensis (Raddi) Kuntze 39325 X X Lythraceae Lafoensia pacari A. St. – Hil. C 39327; 40011 X Malpighiaceae Byrsonima intermedia A. Juss. * 40013 X Byrsonima ligustrifolia Saint-Hilaire * 40012 X Heteropterys umbellata A. Juss. * 40014 X Malvaceae Ceiba speciosa (A. St. - Hil.) Ravenna 40002 X X

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Souza, F.M. et al.

Tabela 1. Continuação... Família Espécie SPSF Trilha Ga Ma PZ Malvaceae Luehea divaricata Mart. XX Luehea grandifl ora Mart. 39982 X X X Pseudobombax grandifl orum (Cav.) A. Robyns 39308; 39170 X Sida carpinifolia Bourg. ex Griseb 39328 X X Sida sp. 1 41007 X Sida sp. 2 41006 X Sida sp. 3 41005 X Melastomataceae Leandra acutifl ora (Naudin) Cogn. 39329; 40015 X Leandra aurea (Cham.) Cogn. 39331 X Leandra bergiana Cogn. 39332 X X Leandra fragilis Cogn. 39333 X X Leandra mosenii Cogn. 39334 X X X Miconia budlejoides Triana 40016 X Miconia cabussu Hoehne 39335 X X Miconia castaneifl ora Naudin 40194 X Miconia cinnamomifolia (DC.) Naudin 39336 X X X Miconia hymenonervia (Raddi) Cogn C 39337 X X X Miconia latecrenata (DC.) Naudin 39338 X Miconia ligustroides (DC.) Naudin 39339 X Miconia petropolitana Cogn. 39330 X Mouriri chamissoana Cogn. in Mart. XX Ossaea amygdaloides Triana 40192 X Tibouchina cerastifolia Cogn. 40193 X Tibouchina chamissoana Cogn. * 40046; 40195 X Tibouchina multiceps Cogn. 39340 X Tibouchina pulchra (Cham.) Cogn. * X Tibouchina sellowiana Cogn. C 39341; 40045 X X X Meliaceae Cabralea canjerana (Vell.) Mart. 40102; 40103 X X X Cedrela fi ssilis Vell. XX Cedrela odorata L. 40101 X X Guarea macrophylla subsp. tuberculata (Vell.) T.D. Penn. 40098; 40097 X X X Monimiaceae Mollinedia oligotricha Perkins 39347; 40022 X Mollinedia schottiana (Spreng.) Perkins 39348 X X Mollinedia trifl ora (Spreng.) Tul. 40023; 40024 X Moraceae Ficus insipida Willd. 39350 X X X Ficus luschnathiana (Miq.) Miq. 40025 X X Sorocea bonplandii (Baill.) W. C. Burger, Lanj. & Wess. Boer. 39351 X X X Myrsinaceae Rapanea ferruginea (Ruiz & Pav.) Mez C 39352; 39353 X X Rapanea lancifolia (Mart.) Mez 40026 X Rapanea umbellata (Mart.) Mez C 39354; 39355 X X Myrtaceae Calyptranthes grandifolia O. Berg. 39356 X Campomanesia guazumifolia (Cambess.) O.Berg. X Campomanesia pubescens (DC.) O. Berg. C 39357 X X Campomanesia xanthocarpa (Mart.) O. Berg. 39358 X X Eugenia beaurepairiana (Kiaersk.) D. Legrand 39359 X Eugenia cerasifl ora Miq. 39360 X X X Eugenia involucrata O. Berg. 39361; 39362 X X

http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?iventory+bn00909022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 195

Flora do Parque Estadual do Jaraguá

Tabela 1. Continuação... Família Espécie SPSF Trilha Ga Ma PZ Myrtaceae Eugenia aff. involucrata O. Berg. X Eugenia kleinii D. Legrand. C 39363; 40027 X Eugenia ligustrina Cambess. 39364 X X Eugenia prasina O. Berg 39365; 39366 X X Eugenia unifl ora L. X Gomidesia anacardiaefolia (Gardner) O. Berg. X Gomidesia tijucensis (Kiaersk.) D. Legrand. 39367; 39368 X Myrceugenia campestris (DC.) D. Legrand & Kausel 39369; 39370 X X X Myrcia fallax (Rich.) DC. C 39371 X X X Myrcia rostrata DC. C 39372 X X Myrcia tomentosa (Aubl.) DC. C X Myrciaria fl oribunda (H. Westex Willd.) O. Berg. X Myrciaria tenella (DC.) O. Berg. XX Pimenta pseudocaryophyllus (Gomes) Landrum C 39373 X Plinia glomerata (O. Berg) Amshoff 39374 X X Plinia rivularis (Cambess.) X Plinia truncifl ora (O. Berg) Kausel X Psidium guineense Sw. C 39375; 39376 X X Siphoneugenia densifl ora O. Berg. 39377; 39378 X X Nyctaginaceae Guapira opposita (Vell.) Reitz 39379 X X X Ochnaceae Ouratea multifl ora Engl. 40084 X Olacaceae Heisteria silvianii Schwacke 39380 X X X Oleaceae Chionanthus fi liformis (Vell.) P. S. Green. 39382 X Peraceae Pera glabrata (Schott.) Poepp ex Baill. 39292 X X X Phyllanthaceae Hyeronima alchorneoides Allemão X Phytolaccaceae Seguieria fl oribunda Benth. 39384 X X Picramniaceae Picramnia glazioviana Engl. 40028 X X Piperaceae Piper aduncum L. 39385; 40203; 40204; XX X 40206 Piper caldense C. DC. 40200 X Piper cernuum Vell. 40029 X X Piper dilatatum Rich. 40201 X Piper aff. hispidinervum C. DC 40202 X Piper lanceolatum Ruiz & Pav. 40205 X Piper martiana Miq. 40197; 40198; 40199 X Piper permucronatum Yunck. 40048 X X X Polygonaceae Coccoloba warmingii Meisn. 40030; 40031 X X Proteaceae Euplassa cantareirae Sleumer X Roupala brasiliensis Klotzsch. 39388 X Rosaceae Prunus myrtifolia (L.) Urb. 39392 X X Rubus brasiliensis Mart. 39393 X

http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?iventory+bn00909022009 http://www.biotaneotropica.org.br 196 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Souza, F.M. et al.

Tabela 1. Continuação... Família Espécie SPSF Trilha Ga Ma PZ Rubiaceae Alibertia concolor (Cham.) K. Schum. 40032 X Alibertia myrciifolia Spruce ex. Schum. 39952 X Alseis fl oribunda Schott X Bathysa meridionalis L. B. SM. & Downs 39953 X X X Faramea montevidensis (Cham. & Schltdl.) DC. 40034 X X Guettarda viburnoides Cham. & Schltdl. XX Palicourea marcgravii A. St.-Hil. X Posoqueria acutifolia Mart. 39954; 40035 X Psychotria carthagenensis Jacg. 39956 X X Psychotria forsteronioides Müll. Arg. 39957; 40036 X X X Psychotria longipes Müll. Arg. 39958; 40037 X X X Psychotria sessilis (Vell.) Müll. Arg. 40038 X Psychotria suterella Müll. Arg. 39959 X X X Randia armata (Sw.) DC. 39960 X Rudgea gardenioides (Cham.) Müll. Arg. X Rutaceae Balfourodendron riedelianum (Engl.) Engl. 39961 X Esenbeckia grandifl ora Mart. 39962; 40039 X X Zanthoxylum rhoifolium Lam. XX X Salicaceae Casearia decandra Jacq. 39306 X X Casearia obliqua Spreng. X Casearia sylvestris Sw. C 39307 X X X Sapindaceae Allophylus edulis (A. St. - Hil. Cambess. & A. Juss.) Radlk 39966 X X X Cupania emarginata Cambess. 39967; 40040 X X Cupania oblongifolia Mart. 39968 X X X Cupania vernalis Cambess. * X Dodonaea viscosa Sm. C 39969; 39970 X X Matayba elaeagnoides Radlk. XX Sapotaceae Pouteria caimito (Ruiz & Pav.) Radlk. 39971 X Scrophulariaceae Buddleia brasiliensis Jacq. 39326 X Solanaceae Aureliana fasciculata (Vell.) Sendtn. 40088; 40095 X X Capsicum fl exuosum Sendtn. 40085 X Capsicum mirabile Mart. XX Cestrum intermedium Sendtn. C 40091; 40090 X X Cestrum schlechtendalii G.Don 40092; 40260 X Cestrum sp. 40089 X Sessea brasiliensis Toledo 40041; 40093 X X Solanum bullatum Vell. 39972; 40186 X X Solanum concinnum Sendtn. 39973; 39974 X Solanum mauritianum Scop. 39975 X Solanum pseudoquina A. St.-Hil. 39976; 39977 X Solanum variabile Mart. C 39978; 39979 X X Styracaceae Styrax acuminatus Pohl. 39980 X Symplocaceae Symplocos falcata Brand X Urticaceae Boehmeria caudata Sw. 39984 X X X Cecropia glaziovi Snethl. XX X

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Flora do Parque Estadual do Jaraguá

Tabela 1. Continuação... Família Espécie SPSF Trilha Ga Ma PZ Urticaceae Cecropia hololeuca Miq. XX Urera mitis Miq. 39985 X X Verbenaceae Citharexylum myrianthum Cham. X Lantana camara L. C 39987 X X Vochysiaceae Qualea dichotoma (Mart.) Warm. * 40043 X Vochysia magnifi ca Warm. 40044 X X Vochysia selloi Warm. 40049 X Total de espécies: 262 107 162 169

Além das áreas com estrutura tipicamente fl orestal, ou seja, com ochracea (Cham.) Standl., entre outras (Durigan et al. 2004). Dentre estrato arbóreo predominante, o PEJ apresenta um trecho onde a ve- as espécies herbáceas mais abundantes foram observadas espécies getação é caracterizada pela abundância de plantas herbáceas em áreas exóticas invasoras, como Urochloa decumbens (Stapf) R.D. Webster com afl oramentos de rocha e solo raso, chamado por Ab’Sáber (2003) (braquiária) e Melinis minutifl ora P. Beauv. (capim-gordura). Essas de “espinhaço quartzítico” e referido aqui como “campo”. Essa região espécies, comuns em áreas antropizadas de cerrado (Ribeiro & Walter ocupa cerca de 37 ha e grande parte situa-se na porção mais alta do 1998), possivelmente se estabelecem mais rápido que as espécies Parque, sujeita à ocorrência de neblina, condição comum nos campos de nativas após os incêndios, que ocorrem quase todo ano nessa região. altitude e matas nebulares (Garcia & Pirani 2005). Fisionomicamente, Em menor abundância ocorre também o sapê (Imperata brasiliensis essa área assemelha-se mais a um mosaico de diferentes fi sionomias de Trin.), espécie nativa de campos (Longhi-Wagner et al. 2001). cerrado ou mesmo aos campos de altitude do que a outras formações. Embora fi sionomicamente a área de campo possa ser considerada Além do estrato herbáceo, ocorrem arbustos e árvores esparsos, dos semelhante também aos campos de altitude, fl oristicamente essa quais muitos com pequeno porte e tronco suberoso. área parece ser mais próxima a algumas formações do cerrado sensu Locais com afl oramentos rochosos e vegetação de características stricto, como o cerrado denso e o cerrado típico (Ribeiro & Walter xeromórfi cas já foram relatados também para a Serra do Japi, no muni- 1998). Comparando-se sua fl ora com as lista de espécies arbustivas cípio de Jundiaí, a 60 km da capital (Leitão-Filho 1992) e para o Parque e arbóreas com binômio completo registrada para o Parque Estadual Estadual da Serra do Mar – núcleo Curucutu, na região sul do município do Juquery (Baitello et al. dados não publicados), que fi ca distante de São Paulo (Garcia & Pirani 2005). Analisando-se o trabalho de cerca de 23 km em linha reta do PEJ e cuja formação predominante Leitão-Filho (1992), nota-se que o componente herbáceo da vegetação é de cerrado (Kronka et al. 2005), foram constatadas 26 espécies em encontrada no PEJ não parece ser o mesmo descrito para a Serra do comum, o que corresponde a quase 50% das espécies amostradas. Japi, onde dentre as famílias predominantes destacam-se Bromeliaceae, Relatos da possível existência de cerrado nas partes altas dos mor- Piperaceae e Cactaceae, não observadas na área de campo do Jaraguá. ros no Planalto Paulistano são antigos e apontam como algumas das Por outro lado, entre as famílias de árvores e arbustos mais comuns justifi cativas para esse padrão a presença de solos de baixa fertilidade citadas pelo autor para os lajedos rochosos do Japi estão Asteraceae, e a existência de linhas de pedra (stone lines) em camadas superfi ciais Myrtaceae e Melastomataceae, que fi guram entre as cinco famílias (20-30 cm) do solo, estrutura que difi cultaria o desenvolvimento de de maior riqueza na área de campo do PEJ (Tabela 1). Em relação à árvores de maior porte e, conseqüentemente, o estabelecimento de vegetação descrita por Garcia & Pirani (2005), apesar da semelhança uma vegetação fl orestal como a que predomina nos mares de morros fi sionômica, foram observadas apenas oito espécies em comum à fl ora da região (Ab’Sáber 1970a, b). apresentada pelos autores para as áreas de campo de altitude e “mata Em resposta às fl utuações climáticas do Quaternário, no sudeste baixa”, fato que sugere uma baixa similaridade entre os campos do PEJ brasileiro, entre 10.000 e 5.500 anos AP, o cerrado se expandiu para o e os campos de altitude remanescentes das serras paulistas. leste em direção ao Oceano Atlântico; no fi nal do Holoceno (5.500 AP), A existência de vegetação campestre em meio a uma matriz o clima fi cou mais quente e úmido, culminando na expansão das fl o- fl orestal foi mencionada também por Meira-Neto et al. (1989) para restas (Behling 1998). As áreas remanescentes de cerrado no estado o Parque Estadual da Grota Funda, em Atibaia, a cerca de 70 km de de São Paulo seriam, portanto, relictos de uma era de clima mais seco São Paulo. Porém, a lista fl orística foi apresentada para todo o Parque, nessa região (Durigan 2006). Há evidências recentes de que o avanço sem que houvesse detalhamento dessa vegetação em particular, o que das fl orestas sobre o cerrado ainda esteja ocorrendo, não apenas por impediu a comparação dessa área com o campo do PEJ. condicionantes climáticas, mas também, pela diminuição das queima- Especifi camente no campo, foram amostradas 55 espécies arbus- das (Durigan 2006), o que explicaria em parte a existência de espécies tivas e arbóreas pertencentes a 41 gêneros e 18 famílias, das quais de fl oresta estacional e ombrófi la nos campos do PEJ. 22 ocorreram exclusivamente nessa área. A família com maior riqueza Embora esses registros sugiram que vegetação de campo do PEJ foi Asteraceae (15 espécies), seguida por Myrtaceae (7), Fabaceae (5) é originária do cerrado, não se deve descartar a hipótese de que essa e Melastomataceae (4). Além das espécies de fl oresta ombrófi la densa fi tofi sionomia seja um produto de alterações antrópicas associadas e de fl oresta estacional semidecidual, ocorreram também espécies a uma melhor adaptação local de algumas espécies e/ou a condições típicas de cerrado, como Byrsonima intermedia A. Juss., Gochnatia edáfi cas. Certas particularidades geomorfológicas deram origem a polymorpha (Less.) Cabrera, Psidium guineense Sw., Tabebuia outros tipos de solo na área de campo, provavelmente Cambissolos http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?iventory+bn00909022009 http://www.biotaneotropica.org.br 198 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Souza, F.M. et al.

Háplicos e Neossolos Litólicos (M. Rossi, comunicação pessoal), o listas ofi ciais de espécies ameaçadas de extinção (Tabela 2), das quais que poderia restringir o estabelecimento de algumas espécies. A pro- 10 ocorreram na trilha do Mauro, nove na trilha do Pai Zé e cinco na tri- ximidade do Parque Estadual do Juquery poderia explicar a ocupação lha das Garças. Merecem destaque Nectandra debilis Mez (Lauraceae), de espécies de cerrado, que estariam colonizando a área em virtude classifi cada como “criticamente em perigo” de acordo com a lista de sua melhor adaptação a tais condições edáfi cas. mundial e “em perigo” segundo a lista estadual, e Mollinedia oligotri- Entretanto, as informações disponíveis até o momento não são cha Perkins (Monimiaceae), incluída na categoria “presumivelmente sufi cientes para que se possa compreender e determinar seguramente extinta” no estado. A presença dessas espécies reforça a importância a classifi cação fi togeográfi ca da vegetação de campo do PEJ. Essa da conservação e proteção de remanescentes fl orestais, mesmo quando incerteza sobre as áreas de campo parece ser comum e justifi ca-se a vegetação é secundária ou quando há fortes pressões antrópicas no por suas pequenas extensões, pelo seu padrão fragmentado (Garcia local, como enfatizado por Franco et al. (2007). & Pirani 2003) e pelo pouco conhecimento de sua dinâmica em res- Ao longo das trilhas foram registradas também 20 espécies posta às perturbações antrópicas, gerando dúvidas sobre sua origem exóticas (Tabela 3), das quais oito são nativas do Brasil, porém com antrópica ou natural. ocorrência natural fora do estado de São Paulo (Lorenzi 2002) ou De modo geral, a vegetação do PEJ é bastante alterada, fato evi- mesmo dentro do estado, mas em formações fl orestais distintas da denciado pela abundância de espécies pioneiras, como, por exemplo, encontrada no PEJ. Grande parte dessas espécies foi plantada na aquelas pertencentes aos gêneros Cecropia, Croton e Alchornea, ou década de 40 por determinação do decreto 10877, de 30/12/1939, também as espécies da família Solanaceae e os subarbustos do gênero na ocasião da aquisição da Fazenda Jaraguá pelo governo do estado. Sida, bastante comuns em áreas de estágios iniciais de sucessão. Posteriormente, novas espécies foram plantadas espontaneamente por Contudo, ao longo das trilhas percorridas, a vegetação secundária um guarda-parque. Aparentemente, nenhuma dessas espécies está em alterna-se com trechos mais bem conservados, onde ocorrem espécies processo de expansão populacional ou exerce dominância sobre a co- características dessa condição, como Heisteria silvianii Schwacke, munidade, porém apenas estudos específi cos poderão avaliar se de fato Pouteria caimito (Ruiz & Pav.) Radlk., Sloanea monosperma (Aubl.) não há interferência sobre as espécies nativas. Portanto, um programa Benth. e Tovomitopsis paniculata (Spreng.) Planch & Triana. de monitoramento das populações de espécies exóticas é fundamental Dentre as espécies amostradas, verificou-se a ocorrência de para avaliar possíveis alterações na estrutura da comunidade ao longo 14 espécies enquadradas em alguma das categorias de ameaça das do tempo e orientar medidas de conservação e manejo.

Tabela 2. Espécies arbustivas e arbóreas registradas no Parque Estadual do Jaraguá, São Paulo - SP e enquadradas em alguma das categorias de ameaça, de acordo com as listas ofi ciais de espécies ameaçadas no estado de São Paulo (SMA – Mamede et al. 2007), no Brasil (BR - Biodiversitas 2008) e no mundo (IUCN 2006). EX – Presumivelmente extinta; CR – Criticamente em perigo; EN – Em perigo; VU - Vulnerável. Table 2. Tree and shrub species of the Jaraguá State Park, São Paulo - SP according to their threat categories (EX – Presumably extinct; CR – Critically en- dangered; EN – Endangered; VU – Vulnerable) defi ned on the Red list of threatened plant species at São Paulo State (SMA– Mamede et al. 2007); Red list of threatened plant species in Brazil (BR - Biodiversitas 2008); World red list of threatened plant species (IUCN 2006). Família Espécie SMA BR IUCN Arecaceae VU EN Euterpe edulis Mart. Bignoniaceae Handroanthus botelhensis A. H. Gentry EN Fabaceae (Caesalpinioideae) Senna angulata (Vogel) H. S. Irwin & Barneby VU Fabaceae (Faboideae) Machaerium villosum Vogel. VU Lauraceae Nectandra debilis Mez EN CR Meliaceae Cedrela fi ssilis Vell. EN Cedrela odorata L. VU Monimiaceae Mollinedia oligotricha Perkins EX Myrtaceae Eugenia prasina O. Berg VU Gomidesia tijucensis (Kiaersk) D. Legrand VU Myrceugenia campestris (DC.) D. Legrand & Kausel VU Siphoneugenia densifl ora O. Berg. VU Proteaceae Euplassa cantareirae Sleumer VU Rutaceae Balfourodendron riedelianum (Engl.) Engl. EN

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Flora do Parque Estadual do Jaraguá

Tabela 3. Espécies arbustivas e arbóreas exóticas registradas no Parque Estadual do Jaraguá, São Paulo - SP (Ga – trilha das Garças; Ma – trilha do Mauro; PZ – trilha do Pai Zé). (X) Presença; ( ) Ausência. Espécies seguidas por um asterisco (*) indicam que são nativas do Brasil, mas com ocorrência natural fora do estado de São Paulo ou dentro do estado, mas em outras formações, ou ainda com registro de que tenham sido plantadas no Parque. Table 3. Exotic tree and shrub species found at the Jaraguá State Park, São Paulo - SP (Ga – Garças trail; Ma – Mauro trail; PZ – Pai Zé trail). (X) Presence; ( ) Absence. Scientifi c names followed by an asterisk (*) indicate brazilian species which occur naturally out of São Paulo state or even inside the State but in other forest formations and with records that they have been planted at the study site. Família Espécie Nome Popular Trilhas Ga Ma PZ Araucariaceae Araucaria angustifolia (Bertol.) Kuntze * araucária X Arecaceae Arconthophoenix cunninghamii H. Wendl. & Drude palmeira-real X Euphorbiaceae Euphorbia pulcherrima Willd. ex Klotzsch bico-de-papagaio X Fabaceae (Caesalpinioideae) Caesalpinia pluviosa DC. * sibipiruna X Peltophorum dubium (Spreng.) Taub *. canafístula X Schizolobium parahyba (Vell.) S. F. Blake * guapuruvu X X X Lauraceae Persea americana Mill. abacateiro X X X Melastomataceae Tibouchina granulosa (Desr.) Cogn. * quaresmeira X Meliaceae Melia azedarach L. cinamomo X Moraceae Artocarpus heterophyllus Lam. jaca X Maclura tinctoria (L.) D. Don ex Steud. * taiúva X Myrtaceae Eucalyptus spp. eucalipto X X Psidium guajava L. goiabeira X Pinaceae Pinus eliottii Engelm. pinus X Pittosporaceae Pittosporum undulatum Vent. pau-incenso X Rhamnaceae Hovenia dulcis Thunb. uva-japonesa X Rosaceae Eriobotrya japonica (Thunb.) Lindl. nespereira X X X Rubiaceae Coffea arabica L. café X X Rutaceae Esenbeckia leiocarpa Engl. * guarantã X Metrodorea stipularis Mart. * chupa-ferro X

A despeito do grau de conservação da vegetação e das fortes pres- uma vez que se trata de uma área de fácil acesso, com intensa visitação sões antrópicas a que está submetido, o Parque Estadual do Jaraguá e altamente vulnerável. exerce papel importante na conservação da fl ora arbustivo-arbórea da região metropolitana de São Paulo, sobretudo para a proteção Agradecimentos de espécies enquadradas em alguma das categorias de ameaça. A Aos funcionários do Parque Estadual do Jaraguá, em especial ocorrência de uma fi sionomia distinta da fl oresta ombrófi la densa e a Vladimir A. de Almeida, pelo incondicional apoio logístico. da fl oresta estacional semidecidual na porção mais elevada do PEJ À Ângela Borges Martins, Gabriel Dalla Colletta, João Aurélio deve ser considerada como objeto de estudos futuros, incluindo o Pastore, João Batista Baitello, João Renato Stehmann, João Semir, resgate do histórico da área por fotografi as aéreas, análises geo- Kikyo Yamamoto, Marcelo Monge Egea, Natália Macedo Ivanauskas morfológicas e o levantamento de outras formas de vida para que e Osny Tadeu Aguiar pelo auxílio nas identifi cações botânicas. se possa classifi car adequadamente e compreender a dinâmica dessa À Isabel Mattos, Marina Kanashiro e Márcio Rossi, pelo auxílio na vegetação. Com isso, será possível avaliar a necessidade do manejo delimitação da área de campo e confecção do mapa. Ao CNPq, pela das espécies invasoras e de ações de proteção das espécies nativas, bolsa concedida à R. C. Sousa. http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?iventory+bn00909022009 http://www.biotaneotropica.org.br 200 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Souza, F.M. et al.

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Herpetofauna em uma área de Floresta Atlântica na Ilha Anchieta, município de Ubatuba, sudeste do Brasil

Paulo José Pyles Cicchi¹,4, Herbert Serafi m²,³, Marco Aurélio de Sena², Fernanda da Cruz Centeno³ & Jorge Jim¹

¹Departamento de Zoologia, Instituto de Biociências, Universidade Estadual Paulista – UNESP, CP 510, CEP 18618-000, Botucatu, SP, Brasil ²Departamento de Genética e Biologia Evolutiva, Instituto de Biociências, Universidade de São Paulo – USP Rua do Matão, 277, Edifício André Dreyfus, 1º andar, sala 221, CEP 05508-900, São Paulo, SP, Brasil ³Laboratório Especial de Ecologia e Evolução, Instituto Butantan, Av. Doutor Vital Brasil, 1500, CEP 05503-900, São Paulo, SP, Brasil, http://www.butantan.gov.br/ecoevo 4Autor para correspondência: Paulo José Pyles Cicchi, e-mail: [email protected]

CICCHI, P. J. P., SERAFIM, H., SENA, M. A., CENTENO, F. C. & JIM, J. Atlantic Rainforest herpetofauna of Ilha Anchieta, an island on municipality of Ubatuba, southeastern Brazil. Biota Neotrop., 9(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?inventory+bn01009022009.

Abstract: The aim of this work was to study of herpetofaunal diversity patterns in Parque Estadual da Ilha Anchieta, municipality of Ubatuba, located on the northern coast of São Paulo state, focusing: diversity, distribution and seasonal activity patterns. Data was obtained monthly from July 2005 to June 2006, in a total of 55 fi eldwork days. Four sampling methods were used: visual surveys, pitfall traps, funnel traps and local collectors. Visual surveys and pitfall traps were more successful than other methods, which were complementary. A total of 17 anuran amphibians and eight reptile species were recorded. As in most studies in tropical areas, local herpetofauna presented a relatively low evenness, and differred from other communities by showing higher number of common species in relation to the rare ones. Anuran richness was higher in the closed physiognomies (deciduous and non-deciduous broadleaf forest), while reptiles richness was more representative in the anthropic fi eld (open physiognomy). Correlation analyses showed that amphibian richness was not signifi cantly associated with environmental parameters and reptile richness was signifi cantly associated to temperature means. Our results demonstrate the importance of conservation of this island within the protected area of Parque Estadual da Ilha Anchieta. Keywords: Amphibia, Reptilia, island, diversity, conservation, Atlantic Forest.

CICCHI, P. J. P., SERAFIM, H., SENA, M. A., CENTENO, F. C. & JIM, J Herpetofauna em uma área de Floresta Atlântica na Ilha Anchieta, município de Ubatuba, sudeste do Brasil. Biota Neotrop., 9(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?inventory+bn01009022009.

Resumo: Este trabalho teve como objetivo o estudo da diversidade da herpetofauna do Parque Estadual da Ilha Anchieta, município de Ubatuba, localizada no litoral norte do estado de São Paulo, enfocando os seguintes aspectos: diversidade, distribuição e padrões de atividade sazonal. Entre julho de 2005 e junho de 2006 foram realizadas viagens mensais à ilha, totalizando 55 dias de trabalhos de campo. Para a amostragem foram utilizados os métodos busca ativa, armadilhas de interceptação e queda, armadilhas de funil e coleta por terceiros, Busca ativa e armadilhas de interceptação e queda apresentaram melhor desempenho, e os demais métodos se mostraram complementares. Foram inventariadas 17 espécies de anfíbios anuros distribuídas em oito famílias, e oito espécies de répteis das quais cinco são espécies de lagartos de quatro famílias e três de serpentes de duas famílias. Como observado na grande maioria das pesquisas em áreas tropicais, a área de estudo apresentou relativamente baixa equabilidade, porém, diferente de outras comunidades estudadas, apresentou um maior número de espécies comuns em relação às espécies raras. A riqueza de anfíbios anuros foi mais alta nas fi sionomias consideradas fechadas (mata latifoliada densa e mata latifoliada rala) em relação às abertas, enquanto que a riqueza de répteis foi mais representativa no campo antrópico (fi sionomia considerada aberta). A análise de correlação demonstrou que a riqueza de anfíbios não foi signifi cativa em relação aos elementos climáticos, enquanto a riqueza de répteis foi signifi cativamente correlacionada às médias de temperaturas máxima e mínima. A presença de inúmeras peculiaridades reforça a importância da conservação do Parque Estadual da Ilha Anchieta Palavras-chave: Amphibia, Reptilia, ilha, diversidade, conservação, Mata Atlântica.

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Cicchi, P. J. P. et al.

Introdução algumas ilhas; Vieitas (1995) apresentou um levantamento de espécies para propor um plano de manejo para a Ilha do Mar Virado; Duarte A comunidade científi ca tem reconhecido à importância de estudos et al. (1995) e Duarte (1999) relataram observações sobre a biologia de voltados ao levantamento e quantifi cação da diversidade biológica. Da B. insularis; Marques et al. (2002b), em um artigo de divulgação sobre mesma forma, estudos sobre abundância e distribuição das espécies B. insularis, forneceram e discutiram aspectos gerais sobre biologia, também têm sido enfatizados por fornecerem conhecimentos básicos conservação e evolução de B. alcatraz, B. jararaca e B. insularis ; para pesquisas nas áreas de ecologia, sistemática, biogeografi a e biologia Cicchi et al. (2007) fi zeram um levantamento das serpentes das ilhas da conservação (Heyer et al. 1994). Na literatura (e.g. Scott Jr. 1976, do litoral paulista; e Centeno et al. (2008) compararam a diversidade Duellman 1988, Fauth et al. 1989, Giaretta et al. 1997, Giaretta 1999, de serpentes da Ilha de São Sebastião com a do continente, município Sawaya 1999) estudos sobre ecologia de comunidades de anfíbios e de de São Sebastião. répteis têm chamado a atenção para a história natural das espécies que A Ilha Anchieta, situada no litoral norte do estado de São Paulo, ocorrem ao longo do ambiente, padrões de diversidade, distribuição, e possui área de 828 ha protegidos por um parque estadual. Assim como os processos e mecanismos que geram estes padrões. em várias regiões compreendidas pelo Domínio Morfoclimático da O processo de desmatamento e perturbação das fl orestas tropi- Floresta Atlântica (sensu Ab’Saber 1977), para o Parque Estadual da cais no mundo não é uniforme e foi muito mais intenso em algumas Ilha Anchieta inexistem dados ou trabalhos relacionados à herpetofau- regiões, como a zona costeira brasileira (Dean 1995, Ministério na. Tendo em vista a inexistência de dados e na tentativa de conhecer do Meio Ambiente 2002). A expressão Mata Atlântica sensu lato os padrões ecológicos da herpetofauna, o presente estudo teve como é aplicada à vegetação que ocorre ao longo do litoral brasileiro, do objetivo caracterizar a composição, riqueza e abundância relativa Rio Grande do Norte ao Rio Grande do Sul, com amplas extensões das espécies, descrever a distribuição nas diferentes fi sionomias e para o interior, sendo constituída pelas Florestas Ombrófi las Densa e caracterizar a atividade sazonal das espécies do Parque Estadual da Mista e pelas Florestas Estacionais, incluindo ainda os ecossistemas Ilha Anchieta. associados de manguezais, campos salinos e restingas, defi nidos como áreas de formações pioneiras (Veloso 1992, Joly et al. 1999). A Mata Material e Métodos Atlântica é um dos 25 hotspots mundiais de biodiversidade, abrigando mais de 8.000 espécies endêmicas (Myers et al. 2000). O processo 1. Área de estudo de substituição da vegetação nativa, principalmente da cobertura fl orestal, em função da expansão das atividades agropecuárias e das Este estudo foi desenvolvido no Parque Estadual da Ilha Anchieta malhas urbanas, assim como do extrativismo, ocasionou, no interior (PEIA; 23° 27’ S e 45° 02’ W), localizado no município de Ubatuba, do estado de São Paulo a fragmentação das fl orestas, resultando na litoral norte do estado de São Paulo (Figura 1). Caracteriza-se formação de pequenas manchas ou de fragmentos isolados (Fonseca como sendo um dos únicos parques insulares do Brasil totalmente & Rodrigues 2000). O estado de São Paulo mantém cerca de 13,94% em terras de domínio público, abrangendo toda a extensão da ilha. da cobertura vegetal nativa (34,6 mil km2), estando na região litorânea Atualmente é um dos grandes pontos turísticos da região costei- as áreas mais extensas (SP: SMA / IF 2005). ra de São Paulo, recebendo cerca de 80.000 visitantes por ano A existência de uma barreira oceânica faz dos ambientes insula- (M. A. Fontes, com. pess.). res, um dos ecossistemas mais desafi adores para a sobrevivência de comunidades de animais e plantas (Ângelo 1989). Ilhas são ambientes N intrinsecamente apelativos para estudos, pois são mais simples que continentes e oceanos, devido à visível distinção e fácil identifi cação Rio de Janeiro das populações que nelas residem (MacArthur & Wilson 1967). O L Rod. Rio Santos Pesquisas em ilhas possuem fundamental participação no desenvol- SP-55 Santos S vimento básico do entendimento a respeito de ecologia e evolução Saco da Ribeira (Vitousek et al. 1995), assim, podem ser consideradas laboratórios Rota marítima de acesso à ilha naturais, possibilitando a simplifi cação do mundo natural para o desenvolvimento e teste de teorias gerais (Whittaker 1998). O litoral do estado de São Paulo apresenta 129 formações insu- lares com tamanho e distância variáveis da costa (Ângelo 1989). A grande maioria destas formações é amplamente desconhecida, seja em relação à ocorrência de espécies animais e vegetais, ou a estudos mais detalhados sobre populações ou grupos de espécies. Em relação à herpetofauna, Ihering (1897) foi provavelmente o pioneiro no regis- tro de serpentes em uma ilha paulista (Ilha de São Sebastião). Entre 1914-1915 João Florêncio Gomes do Instituto Butantan iniciou os es- Ilha Anchieta tudos de uma nova espécie de Bothrops da Ilha da Queimada Grande, sendo descrita como Bothrops insularis por Amaral (1921). Além de algumas descrições de espécies (e.g. Amaral 1921, Luederwaldt & Fonseca 1923, Hoge 1950, Hoge et al. 1959, Peixoto 1988, Marques Localização da Ilha Anchieta et al. 2002a), informações mais detalhadas podem ser encontradas nos 51° 44° seguintes trabalhos: Muller (1968) apresentou uma lista preliminar da 20° herpetofauna da Ilha de São Sebastião e Sawaya (1999) descreveu as variações de diversidade e densidade da anurofauna de serapilheira 29° da Ilha de São Sebastião; Rebouças-Spieker (1974) e Vanzollini & Rebouças-Spieker (1976) descreveram e discutiram variações mor- Figura 1. Mapa da região onde está compreendida a área de estudo. fológicas e reprodutivas de lagartos do gênero Mabuya do litoral e de Figure 1. Map of the region that is comprehended the study area. http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?inventory+bn01009022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 203

Herpetofauna da Ilha Anchieta

Segundo Veloso et al. (1991), o PEIA está inserido no Domínio 2. Coleta de dados da Floresta Atlântica e abriga remanescentes de Floresta Ombrófi la Densa e de Restinga. A costa dessa região do Brasil mantém o mesmo De julho de 2005 a junho de 2006 foram realizadas visitas nível do mar há praticamente 6.000 anos, permanecendo estável du- mensais à ilha, com duração mínima de dois e máxima de sete dias, totalizando 55 dias de campo. Foram enfatizadas coletas diurnas no rante os últimos milênios de sua história geológica. A região também período matutino (entre 7:00 e 13:00 horas) e coletas noturnas (entre é caracterizada pela grande extensão da plataforma continental que, 17:00 e 24:00 horas). O levantamento da herpetofauna foi realizado ao largo de Ubatuba, tem 110 km de largura e profundidade de que- por meio do uso de armadilhas de interceptação e queda (AIQ: bra de aproximadamente 65 m (Zembruscki 1979). A Ilha Anchieta “ Pitfall traps with drift fence”) (Heyer et al. 1994, Cechin & Martins localiza-se na parte interna da plataforma e é separada do continente 2000), utilizando baldes de 35 L dispostos em “Y”; busca ativa (BA; por um estreito canal chamado “Boqueirão”, de 600 m de largura e Campbell & Christman 1982, Heyer et al. 1994); armadilhas de funil 35 m de profundidade. (AF; Willson & Dorcas 2004, Crosswhite et al. 1999) e coleta por O clima da região é tipicamente tropical úmido, não apresentando terceiros (CT; Cunha & Nascimento 1978). estação seca (Nimer 1977). Dados de temperatura e umidade relativa Os anfíbios anuros considerados para o estudo foram aqueles já do ar no PEIA foram obtidos de julho de 2005 a junho de 2006, através metamorfoseados, não sendo considerados os girinos. Para a captura e da Base Meteorológica do Instituto Nacional de Pesquisas Espaciais coleta da herpetofauna, foram percorridos transectos correspondentes (INPE), localizada no próprio parque. A temperatura média anual às seis trilhas existentes no parque. Em cada transecto, aleatoriamente, foi de 23,0 °C, com temperatura média mensal mais alta ocorrendo um conjunto de AIQ foi instalado em associação com AF, totalizando em fevereiro (26,8 °C) e mais baixa no mês de julho (18,3 °C). A 40 baldes e 30 funis em dez pontos amostrais, onde permaneceram pluviosidade anual foi de 1.685,1 mm, com valor máximo mensal em abertos durante 55 dias não consecutivos ao longo do período de setembro (238,2 mm) e valor mínimo em agosto (47,1 mm) (Figura 2). estudo. Cada ponto amostral foi verifi cado durante todos os dias de A umidade relativa do ar apresentou média de 82,9%. permanência na ilha no período da manhã. A BA foi realizada simul- Como resultado de fortes pressões antrópicas, a Ilha Anchieta taneamente à verifi cação dos pontos amostrais e no período noturno compreende hoje um mosaico vegetacional composto por fl orestas em (com início no crepúsculo), totalizando 550 horas de busca ativa, com diferentes estádios de regeneração e formações campestres antrópicas média de três coletores por coleta. Para cada espécime encontrado, (SP: SMA /IF 2005). Esse conjunto de fatores trouxe como conse- dados como substrato, atividade, coordenadas geográfi cas, data e qüência perda de apreciável parte de sua biodiversidade original. De horário de coleta foram registrados. Os exemplares coletados foram acordo com Guillaumon et al. (1989) são identifi cadas para o PEIA acondicionados em sacos plásticos e colocados dentro de isopores. as seguintes fi sionomias: Mata Latifoliada Densa, Mata Latifoliada Em laboratório, os indivíduos foram identifi cados, eutanasiados em Rala, Gleichenial, Campo Antrópico, Restinga e Vegetação Saxícola. álcool 10%, etiquetados, fi xados em formol 10% e conservados em Para as análises deste estudo, foram utilizadas somente as fi sionomias álcool 70%. Mata Latifoliada Densa (MLD) e Mata Latifoliada Rala (MLR) Para evitar superestimar a abundância populacional por reconta- (fi sionomias fechadas) e Campo Antrópico (CA) e Restinga (R) gem de indivíduos ao longo do período de amostragem, os indivíduos (fi sionomias abertas) (Figura 3). capturados excedentes a 10 exemplares por espécie, foram marca- Segundo Guillaumon & Fontes (1992), estudos realizados sobre dos individualmente por amputação dos dedos e artelhos (anuros e a vegetação da ilha demonstram a reduzida diversidade fl orística, em decorrência da histórica ação antrópica, principalmente relacionada ao funcionamento do presídio no início do século XX. Outro fator que pode ter infl uenciado na biodiversidade local foi a introdução de algumas espécies animais em 1983 (ver Guillaumon et al. 1989), P.E. Ilha Anchieta sendo que alguns deles se extinguiram naturalmente, enquanto outros (e.g. Calithrix penicillata, Cebus apella, Nasua nasua e Hydrochaeris N hydrochaeris) tiveram um grande crescimento populacional na ilha (Bovendorp & Galetti 2007). OL

S 35 300

30 250 25 200 20 150 15 Cobertura vegetal 100 10 Mata Latifoliada Densa Temperatura (°C) Temperatura 5 50 Pluviosidade (mm) Mata Latifoliada Rala Vegetação Saxícola 0 0 Restinga Gleichenial Campo Antrópico Jul. Abr. Set. Oct. Fev. Jan. Jun. Mar. Nov. Dec. Aug. Maio Praia Mês/ano 05-06 5000 500 1000 m Figura 2. Temperatura máxima mensal (linha pontilhada), temperatura mínima Figura 3. Mapa com a identifi cação das diferentes fi sionomias vegetais mensal (linha contínua) e pluviosidade mensal (barras) na área de estudo entre encontradas no Parque Estadual da Ilha Anchieta. Extraído de Guillaumon Julho de 2005 e Junho de 2006. et al. 1989. Figure 2. Mean Monthly maximum temperature (dotted line), monthly mini- Figure 3. Map with the identifi cation of the different vegetable physiogno- mum temperature (continuous line) and monthly rainfall (bars) at the study mies founded at Parque Estadual da Ilha Anchieta. Extract from Guillaumon site between July 2005 and June 2006. et al. 1989. http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?inventory+bn01009022009 http://www.biotaneotropica.org.br 204 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Cicchi, P. J. P. et al. lagartos; Donnelly et al. 1994) e corte de escamas (serpentes; Brown taxonômicos auxiliares (e.g. análise do canto, análises molecu- 1976), e soltos no local de captura. Espécimes recapturados não foram lares), já que a separação por caracteres morfológicos mostrou- incluídos nas análises deste estudo, sendo registrados à parte para es- se inefi caz neste caso (C.F.B. Haddad, com. pess.). tudos futuros. Exemplares testemunhos foram depositados na coleção Scinax sp. (gr. perpusillus) – o grupo não possui muitos proble- Alphonse Richard Hoge (IBSP), do Instituto Butantan, São Paulo, mas de identifi cação, porém várias espécies são tratadas por e Coleção de Vertebrados Dr. Jorge Jim (CVJJ), da Universidade Scinax perpusillus. Para o PEIA, foi identifi cada uma forma Estadual Paulista (UNESP/Botucatu). diferente. Os caracteres que diferenciam este grupo de espécies são muito discretos, difi cultando a separação e descrição apenas 3. Análise de dados por caracteres morfológicos (C. A. Brasileiro, com. pess.). A A diversidade de espécies foi analisada em relação à riqueza utilização de análise molecular servirá como ferramenta para (número de espécies), dominância, determinada através do índice auxiliar na detecção de novos táxons. de Berger-Parker (sensu Magurran 1988) e abundância relativa, através da porcentagem do número de indivíduos de cada espécie Resultados em relação ao total. Ao longo do período amostrado, foram capturados 562 exempla- Foram confeccionadas curvas de rarefação de espécies (sensu res de 17 espécies de anfíbios anuros, pertencentes a nove famílias Gotelli 2001) separando anfíbios e répteis. As curvas foram geradas (Tabela 1 e 2) e 62 exemplares de oito espécies de répteis, perten- com o programa “EstimateS” (Colwell 2005) com 1.000 aleato- centes a seis famílias (Tabela 3 e 4). Entre as espécies de répteis, foi rizações. O programa gera 1.000 curvas de rarefação de espécies listada a espécie de quelônio Chelonoidis sp., introduzida em 1983, aleatorizando a ordem das amostras sem reposição; assim cada mas encontrada em visitas após o término do estudo e por isso não ponto da curva corresponde à média deste nas 1.000 curvas e está incluída na análise de dados. associado a um desvio padrão. Para a realização desta análise foram Busca ativa foi a metodologia mais efi ciente contemplando 100% utilizados apenas os dados de BA. Cada dia de coleta ou dez horas/ das espécies de anuros capturados, e o maior número de indivíduos dia foi considerado como uma amostra, totalizando 55 amostras amostrados (76,15%). Armadilha de Interceptação e Queda amostrou (um dia de coleta = dez horas/dia = uma amostra). 29,5% das espécies e 22,6% dos indivíduos capturados, e AF foi A distribuição das espécies foi caracterizada em relação à área de ocorrência segundo as fi sionomias propostas por Guillaumon et al. (1989). A similaridade na distribuição das comunidades de anfíbios e répteis nas quatro principais fi sionomias foi determinada através Tabela 1. Anfíbios do Parque Estadual da Ilha Anchieta, Ubatuba, estado de do método da média não-ponderada, aplicado na matriz do índice São Paulo, Brasil. de similaridade de Sörensen (IS) qualitativo, realizado no programa Table 1. Amphibians from Parque Estadual da Ilha Anchieta, Ubatuba, São Cluster, versão 1.3 (desenvolvido pelo Dr. George Shepherp, do Paulo state, Brazil. Departamento de Botânica, IB, Unicamp). Família / Espécie Padrões de atividade sazonal foram analisados a partir da riqueza AMPHIGNATHODONTIDAE das espécies coletadas e identifi cadas, desconsiderando o tipo de Flectonotus fi ssilis atividade em que se encontravam. As relações entre riqueza, pluvio- (Miranda-Ribeiro, 1920) sidade e temperatura do ar foram analisadas através do coefi ciente de Flectonotus cf. goeldii (Boulenger, 1895) correlação de Spearman (rs). Os elementos climáticos obtidos para CRAUGASTORIDAE esta análise foram organizados a partir da pluviosidade e temperaturas Haddadus binotatus (Spix, 1824) máxima e mínima, obtidas durante o período de coleta, e por quatro BRACHYCEPHALIDAE dias que as antecediam. Ischnocnema bolbodactyla (A. Lutz, 1925) 4. Considerações taxonômicas Ischnocnema parva (Girard, 1853) Em virtude da enorme riqueza de espécies existente no domínio BUFONIDAE da Mata Atlântica e da posição taxonômica incerta de diversos tá- Rhinella ornata (Spix, 1824) xons, não foi possível realizar a identifi cação de todos os exemplares Dendrophryniscus brevipollicatus Jiménez de la Espada, 1871 coletados neste estudo. A identifi cação e a denominação das espécies CYCLORAMPHIDAE aqui citadas foram baseadas na literatura atual, na comparação com Thoropa taophora Spix, 1824 espécimes depositados em coleções científi cas e através de consultas HYLIDAE a taxonomistas que têm trabalhado em localidades correlatas, consi- derando apenas os caracteres morfológicos. São comentadas a seguir Hypsiboas albomarginatus (Spix, 1824) as formas para as quais a denominação apresenta problemas ou não Scinax hayii (Barbour, 1909) foi possível a aplicação de um nome científi co adequado: Scinax sp. (gr. perpusillus; A. Lutz & B. Lutz, 1939) Flectonotus cf. goeldii – a coleta de apenas um exemplar desta HYLODIDAE espécie difi cultou sua correta identifi cação, pois apresenta Hylodes asper (Muller, 1924) morfologia similar à de exemplares que estão depositados na coleção científi ca CVJJ, mas que diferem morfologicamente de Hylodes phyllodes Heyer & Cocroft, 1986 exemplares tombados na Coleção de Anuros CFBH do Instituto LEPTODACTYLIDAE de Biociências da Universidade Estadual Paulista, Campus de Leptodactylus cf. marmoratus (Steindachner, 1867) Rio Claro (CFBH). Leptodactylus ocellatus (Linnaeus, 1758) Leptodactylus cf. marmoratus – denominação que provavelmente MICROHYLIDAE representa um conjunto de espécies tratadas pelo mesmo Chiasmocleis carvalhoi Cruz, Caramaschi & Izecksohn, 1997 nome. No PEIA foram identifi cadas pelo menos duas formas diferentes, havendo a necessidade da utilização de métodos Myersiella microps (Duméril & Bibron, 1841) http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?inventory+bn01009022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 205

Herpetofauna da Ilha Anchieta

Tabela 2. Matriz representando o número de espécies de anfíbios capturados por método (AIQ, AF, BA, CL) e o número total de indivíduos (N) registrados no Parque Estadual da Ilha Anchieta entre Julho de 2005 e Junho de 2006. AIQ: Armadilha de Interceptação e queda; AF: Armadilha de Funil; BA: Busca Ativa; CT: Coleta por Terceiros. Table 2. Matrix representing the number of amphibian species captured by method (PT, FT, VES, LC) and the number of individuals (N) registered at Parque Estadual da Ilha Anchieta between July 2005 and June 2006. AIQ: Pitfall Traps; AF: Funnel Traps; BA: Visual Encounter Surveys; CT: Local Collectors. Espécie Métodos AIQ AF BA CL N Flectonotus fi ssilis 33 33 Flectonotus cf. goeldii 11 Haddadus binotatus 13 13 Ischnocnema bolbodactyla 66 Ischnocnema parva 2 1 39 42 Rhinella ornata 15 25 40 Dendrophryniscus brevipollicatus 99 Thoropa taophora 33 33 Hypsiboas albomarginatus 89 89 Scinax hayii 63 63 Scinax sp. (gr. perpusillus) 10 10 Hylodes asper 22 Hylodes phyllodes 24 24 Leptodactylus cf. marmoratus 86 4 70 160 Leptodactylus ocellatus 156 Chiasmocleis carvalhoi 231529 Myersiella microps 11 2 Número de indivíduos 127 6 428 0 562 Número de espécies 5 4 17 0 17

Tabela 3. Répteis do Parque Estadual da Ilha Anchieta, Ubatuba, Estado de responsável pela captura de 23% das espécies e 1,06% dos indivíduos. São Paulo, Brasil. O método CT, na coleta de anfíbios anuros, mostrou-se totalmente Table 3. Reptiles from Parque Estadual da Ilha Anchieta, Ubatuba, São Paulo inefi ciente neste estudo. Com relação aos répteis, BA também foi state, Brazil. a metodologia mais efi ciente, contemplando 100% das espécies e Subordem / Família / Espécie 76,66% dos indivíduos capturados, seguida por AIQ apresentando SAURIA 50% das espécies e 11,66% dos indivíduos, CT com 37,5% das es- pécies e 8,33% dos indivíduos, e AF com 25% das espécies e 3,33% PHYLLODACTYLIDAE dos indivíduos. As curvas de rarefação de espécies de anfíbios anuros Gymnodactylus darwinii (Gray, 1845) e répteis (Figura 4) estabilizaram, indicando que, teoricamente, todas GEKKONIDAE as espécies possíveis foram amostradas pelo método BA. A anurofauna do PEIA é composta por oito espécies relativamente Hemidactylus mabouia (Moreau de Jonnès, 1818) comuns, com contribuição percentual variando entre 5 e 30%, duas espé- TEIIDAE cies com abundância intermediária com contribuição entre 2,5 e 4% e sete Tupinambis merianae (Duméril & Bibron, 1839) espécies consideradas raras, com contribuição inferior a 2% (Figura 5). GYMNOPHTHALMIDAE Em relação aos répteis, cinco espécies se mostraram relativamente co- muns com contribuição percentual entre 6 e 31%, e três espécies foram Placosoma glabellum (Peters, 1870) consideradas raras com contribuição inferior a 6% (Figura 6). SCINCIDAE A riqueza de anfíbios anuros foi mais alta nas fi sionomias fe- Mabuya caissara Rebouças-Spieker, 1974 chadas em relação às abertas. Das 17 espécies de anuros, 13 foram SERPENTES capturadas na MLR, 12 na MLD, 10 no CA e oito na R. Campo antrópico foi a fi sionomia com maior abundância de anuros com COLUBRIDAE 195 indivíduos capturados, seguido por MLR com 160, MLD com Chironius bicarinatus (Wied, 1820) 139 e R apresentando 68 indivíduos. As espécies dominantes en- Spilotes pullatus (Linnaeus, 1758) tre anuros variaram entre as fi sionomias, sendo Leptodactylus cf. VIPERIDAE marmoratus dominante nas áreas de Mata, representando 56% do total para MLD e 23,75% para MLR. No CA e R a espécie domi- Bothrops jararacussu Lacerda, 1884 nante foi Hypsiboas albomarginatus representando 29,2% e 42,6%, http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?inventory+bn01009022009 http://www.biotaneotropica.org.br 206 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Cicchi, P. J. P. et al.

Tabela 4. Matriz representando o número de espécies de répteis capturados por método (AIQ, AF, BA, CL) e o número total (N) de indivíduos registrados no Parque Estadual da Ilha Anchieta entre julho de 2005 e junho de 2006. AIQ: Armadilha de Interceptação e queda; AF: Armadilha de Funil; BA: Busca Ativa; CT: Coleta por Terceiros. Table 4. Matrix representing the number of reptiles species captured by method (PT, FT, VES, LC) and the number of individuals (N) registered at Parque Estadual da Ilha Anchieta between July 2005 and June 2006. AIQ: Pitfall Traps; AF: Funnel Traps; BA: Visual Encounter Surveys; CT: Local Collectors. Espécie Métodos AIQ AF BA CT N Gymnodactylus darwinii 4 1 14 19 Hemidactylus mabouia 11516 Tupinambis merianae 123 Placosoma glabellum 123 Mabuya caissara 33 Chironius bicarinatus 224 Spilotes pullatus 516 Bothrops jararacussu 1528 Número de indivíduos 7 2 48 5 62 Número de espécies 42838

24 30 160 22 a 20 17 ssp; N = 428 25 18 16 20 14 12 89 15

Riqueza 10 8 63 6 10 42 40 4 33 33 29

2 Número de indivíduos (%) 5 24 13 0 10 9 66221 0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 55 0 Amostras F. fis F. T. tao T. E. bin H. alb D. bol C. car E. par S. per C. orn D. bre L. oce F. goe S. hay L. mar H. phy H. asp 12 M. mic b Espécies 10 8 ssp; N = 48 Figura 5. Abundância relativa de espécies de anfíbios em porcentagem, em relação ao número total de indivíduos (n = 562) capturados no Parque 8 Estadual da Ilha Anchieta. O número de indivíduos por espécie está indicado acima das barras. Legendas: L.mar = Leptodactylus cf. marmoratus; 6 H.alb = Hypsiboas albomarginatus; S.hay = Scinax hayii; I.par = Ischnocnema Riqueza parva; R.orn = Rhinella ornata; T.tao = Thoropa taophora; F.fi s = Flectonotus 4 fissilis; C.car = Chiasmocleis carvalhoi; H.phy = Hylodes phyllodes; H.bin = Haddadus binotatus; S.per = Scinax sp. (gr. perpusillus); 2 D.bre = Dendrophryniscus brevipollicatus; I.bol = Ischnocnema bolbodactyla; L.oce = Leptodactylus ocellatus; M.mic = Myersiella microps; H.asp = Hylodes 0 asper; F.goe = Flectonotus cf. goeldii. 0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 55 Figure 5. Relative abundance of amphibian species in percentage of the total Amostras number of individuals (n = 562) captured in Parque Estadual da Ilha Anchieta. The number of individuals each species is indicated above the bars. Legend: L.mar = Leptodactylus cf. marmoratus; H.alb = Hypsiboas albomarginatus; Figura 4. Curva de rarefação de espécies para 55 amostras através do mé- S.hay = Scinax hayii; I.par = Ischnocnema parva; R.orn = Rhinella ornata; todo busca ativa (BA) no Parque Estadual da Ilha Anchieta. Acima da curva T.tao = Thoropa taophora; F.fi s = Flectonotus fi ssilis; C.car = Chiasmocleis estão indicados o número de espécies e o total de indivíduos capturados pelo carvalhoi; H.phy = Hylodes phyllodes; H.bin = Haddadus binotatus; método. a) anfíbios e b) répteis. S.per = Scinax sp. (gr. perpusillus); D.bre = Dendrophryniscus brevipollicatus; Figure 4. Species rarefaction curve for 55 samples through visual encounter I.bol = Ischnocnema bolbodactyla; L.oce = Leptodactylus ocellatus; surveys (BA) method in Parque Estadual da Ilha Anchieta. Above the curve M.mic = Myersiella microps; H.asp = Hylodes asper; F.goe = Flectonotus it was indicate the number of species and the total individuals captured. cf. goeldii. a) amphibians and b) reptiles. http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?inventory+bn01009022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 207

Herpetofauna da Ilha Anchieta

35 FLD 19 a FLR 30 16 R 25 CA

20 0,00,10,20,30,40,50,60,70,80,91,0 15 7 FLR 10 5 4 b 333 CA 5 FLD Número de indivíduos (%) 0 R 0,00,10,20,30,40,50,60,70,80,91,0 B. jar C. bir P. gla P. M. fra S. pul G. dar *T. mer *T.

*H. mab Figura 7. Dendrograma de similaridade considerando presença e ausência Espécies espécies nas quatro diferentes fi sionomias no Parque Estadual da Ilha Anchieta. Legenda: MLR = Mata Latifoliada Rala; MLD = Mata Latifoliada Densa; Figura 6. Abundância relativa de espécies de répteis em porcentagem, CA = Campo Antrópico; R = Restinga. a) anfíbios e b) répteis. em relação ao número total de indivíduos (n = 62) capturados no Parque Estadual da Ilha Anchieta. O número de indivíduos por espécie Figure 7. Cluster analysis dendrogram considering the presence and absence of está indicado acima das barras. Legendas: G.dar = Gymnodactylus species between four different fi sionomies in Parque Estadual da Ilha Anchieta. darwinii; H.mab = Hemidactylus mabouia; B.jar = Bothrops jararacussu; Legend: MLR = Sparse Latifoliade Forest; MLD = Dense Latifoliade Forest; S.pul = Spilotes pullatus; C.bic = Chironius bicarinatus; P.gla = Placosoma CA = Antropic Field; R = Sandbank. a) amphibians and b) reptiles. glabellum; T.mer = Tupinambis merianae; M.cai = Mabuya caissara. Figure 6. Relative abundance of reptile species in percentage of the total F. fis number of individuals (n = 62) captured in Parque Estadual da Ilha Anchieta. F. goe The number of individuals each species is indicated above the bars. Legend: H. bin G.dar = Gymnodactylus darwinii; H.mab = Hemidactylus mabouia; I. bol I. par B.jar = Bothrops jararacussu; S.pul = Spilotes pullatus; C.bic = Chironius R. orn bicarinatus; P.gla = Placosoma glabellum; T.mer = Tupinambis merianae; D. bre M.cai = Mabuya caissara. T. tao H. alb S. hay S. per H. asp H. phy respectivamente. Em relação aos répteis a riqueza foi mais alta no CA, L. mar L. oce apresentando todas as espécies registradas (8 espécies), seguida de C. car MLR (7), MLD (6) e R (3). Para a abundância relativa, o padrão foi M. mic o mesmo da riqueza, sendo CA a fi sionomia com maior abundância 35 70 apresentando 33 indivíduos capturados, seguido por MLR com 14, 30 60 MLD com 12 e R com apenas três indivíduos. Nos répteis também 25 50 20 40 ocorreram variações entre as fi sionomias e espécies dominantes. Nas 15 30 áreas de mata as espécies dominantes variaram, sendo Gymnodactylus 10 20 Temperatura darwinii Hemidactylus 5 10 dominante na MLD com 50% dos indivíduos, Pluviosidade (mm) mabouia e Bothrops jararacussu dominantes na MLR com 28,5% 0 0 Jul. Set. Abr. Oct. Fev. Jan. Jun. Mar. cada. No CA, tanto Gymnodactylus darwinii como Hemidactylus Nov. Dec. Aug. Maio mabouia foram dominantes, representando cada um 30,3%. Restinga Mês/ano 05-06 não apresentou dominância signifi cativa entre as espécies. Figura 8. Relação entre riqueza de espécies de anfíbios (barras pretas na Considerando a composição da anurofauna em cada fi sionomia, horizontal), pluviosidade mensal (barras cinzas na vertical), temperatura foi observada maior similaridade entre CA e R, com 0,78%, seguida máxima (linha pontilhada) e temperatura mínima (linha contínua) nos períodos de MLD e MLR com 0,72% (Figura 7a). Em relação aos répteis, CA de coleta e quatro dias antes, entre Julho 2005 e Junho 2006 no Parque Estadual e MLR apresentaram grande similaridade entre si (0,93%), que por da Ilha Anchieta. Legenda: F.fi s = Flectonotus fi ssilis; F.goe = Flectonotus sua vez apresentaram juntas alta similaridade com MLD (0,80%). A cf. goeldii; H.bin = Haddadus binotatus; I.bol = Ischnocnema bolbodactyla; I.par = Ischnocnema parva; R.orn = Rhinella ornata; D.bre = Dendrophryniscus fi sionomia menos similar em relação às demais foi R apresentando brevipollicatus; T.tao = Thoropa taophora; H.alb = Hypsiboas albomarginatus; apenas 0,54% de similaridade (Figura 7b). S.hay = Scinax hayii; S.per = Scinax sp. (gr. perpusillus); H.asp = Hylodes A riqueza de anfíbios anuros não demonstrou correlação signifi - asper; H.phy = Hylodes phyllodes; L.mar = Leptodactylus cf. marmoratus; cativa em relação à pluviosidade (rs = –0,018; p = 0,9558) e tempe- L.oce = Leptodactylus ocellatus; C.car = Chiasmocleis carvalhoi; raturas máxima (rs = –0,2443; p = 0,4442) e mínima (rs = –0,3053; M.mic = Myersiella microps. p = 0,3345) no período de coleta. O maior número de espécies Figure 8. Relationship between amphibian species richness (horizontal black (n = 12) ocorreu nos meses de agosto e setembro de 2005, período lines), monthy rainfall (vertical ash gray bars), maximum temperature (dotted onde as coletas foram realizadas com baixa temperatura e pluvio- line) and minimum temperature (continuous line) on the surveys period and sidade, e em janeiro de 2006, período com temperatura elevada e four days before, between July 2005 and June 2006 in Parque Estadual da pluviosidade mais acentuada (Figura 8). A riqueza de espécies de Ilha Anchieta. Legend: F.fi s = Flectonotus fi ssilis; F.goe = Flectonotus cf. répteis não demonstrou resultado signifi cativo correlacionado à goeldii; H.bin = Haddadus binotatus; I.bol = Ischnocnema bolbodactyla; I.par = Ischnocnema parva; R.orn = Rhinella ornata; D.bre = Dendrophryniscus pluviosidade (rs = –0,0458; p = 0,8877), porém foi positivamente brevipollicatus; T.tao = Thoropa taophora; H.alb = Hypsiboas albomarginatus; correlacionado com temperaturas máxima e mínima no período de S.hay = Scinax hayii; S.per = Scinax sp. (gr. perpusillus); H.asp = Hylodes coleta (t.max: rs = 0,6655, p = 0,0181; t.min: rs = 0,6121, p = 0,0341). asper; H.phy = Hylodes phyllodes; L.mar = Leptodactylus cf. marmoratus; O pico de espécies ocorreu nos meses de janeiro (n = 7) e fevereiro L.oce = Leptodactylus ocellatus; C.car = Chiasmocleis carvalhoi; (n = 6), períodos mais quentes do ano (Figura 9). M.mic = Myersiella microps. http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?inventory+bn01009022009 http://www.biotaneotropica.org.br 208 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Cicchi, P. J. P. et al.

G. dar Outro fator que pode ter infl uenciado na diversidade da ilha, H. mab foi a introdução de 14 espécies de mamíferos em março de 1983 T. mer P. gla (Guillaumon et al. 1989). Segundo Case et al. (1992), os ambientes M. cai insulares são mais vulneráveis aos impactos causados pela introdução de animais do que ambientes continentais, e registros sugerem que C. bir S. pul espécies exóticas têm causado declínios e extinções locais de espécies B. jar nativas (Brockie et al. 1988). Na Ilha Anchieta, a alta densidade de 35 70 vertebrados herbívoros e predadores (Bovendorp & Galetti 2007) 30 60 está afetando diretamente o recrutamento de plantas (Fadini, 2005) 25 50 20 40 e possivelmente a sobrevivência de várias espécies da fauna, como 15 30 anfíbios, pássaros e répteis. 10 20 Segundo Melo et al. (2003), a riqueza (presumida) de espécies é Temperatura 5 10 fortemente correlacionada ao esforço de amostragem. Assim, quanto Pluviosidade (mm) 0 0 maior for o número de indivíduos capturados, maior será a riqueza de Jul. Set. Abr. Oct. Fev. Jan. Jun. Mar. Nov. Dec. Aug. espécies observada. Esta relação é clara quanto ao número de espécies Maio Mês/ano 05-06 e indivíduos observados e coletados por BA, porém, não corresponde à captura através de AIQ, principalmente com relação à anurofauna, Figura 9. Relação entre riqueza de espécies de répteis (barras pretas na pois este método é bem tendencioso para a fauna suscetível ao mesmo horizontal), pluviosidade mensal (barras cinzas na vertical), temperatura (Greenberg, et al. 1994). Neste caso, somente são amostrados animais máxima (linha pontilhada) e temperatura mínima (linha contínua) nos que se deslocam pelo chão, pela camada mais superfi cial do solo ou períodos de coleta e quatro dias antes, entre Julho 2005 e Junho 2006 ainda animais cujo tamanho não permite a fuga da armadilha. Animais no Parque Estadual da Ilha Anchieta. Legenda: G.dar = Gymnodactylus darwinii; H.mab = Hemidactylus mabouia; T.mer = Tupinambis merianae; que se deslocam principalmente pela vegetação ou por camadas mais P.gla = Placosoma glabellum; M.cai = Mabuya caissara; C.bic = Chironius profundas do solo são raramente amostrados. Além do tamanho, o bicarinatus; S.pul = Spilotes pullatus; B.jar = Bothrops jararacussu. comportamento dos animais também pode infl uenciar no sucesso Figure 9. Relationship between reptile species richness (horizontal black bars), de captura, como por exemplo, animais sedentários ou caçadores de monthy rainfall (vertical ash gray bars), maximum temperature (dotted line) espreita (Cechin & Martins 2000). De fato, AIQ apresentou-se mais and minimum temperature (continuos line) on the surveys period and four efi ciente apenas para animais terrícolas e semi-fossoriais. Busca ativa days before, between July 2005 and June 2006 in Parque Estadual da Ilha mostrou ser a metodologia mais efi ciente, pois abrangeu maior varie- Anchieta. Legend: G.dar = Gymnodactylus darwinii; H.mab = Hemidactylus dade de ambientes. Segundo Heyer et al. (1994), o método “ Visual mabouia; T.mer = Tupinambis merianae; P.gla = Placosoma glabellum; Encounter Surveys” (VES) amostra todas as espécies visíveis, sendo M.cai = Mabuya caissara; C.bic = Chironius bicarinatus; S.pul = Spilotes pullatus; B.jar = Bothrops jararacussu. utilizada com efi ciência em espécies que habitam ambientes facil- mente identifi cados. Porém apresenta restrições quanto a ambientes fossoriais ou ao dossel da fl oresta. As outras duas metodologias empregadas neste estudo (AF e CT) se mostraram menos efi cientes quando comparadas com BA e AIQ. Porém, muitos pesquisadores Discussão demonstram que apenas o uso de um único método de amostragem Conhecimentos sobre a herpetofauna do PEIA eram inexistentes, não é sufi ciente para inventariar uma área. Todos os métodos possuem exceto pela lista de serpentes apresentada por Cicchi et al. (2007). suas vantagens e desvantagens que precisam ser exploradas para um Analisando estudos de inventário de espécies realizados em Ubatuba inventário adequado de uma determinada região. Apesar de ter sido (e.g. Giaretta 1999, Hartmann 2004), e trabalhos desenvolvidos em pouco representativa na ilha, AF, utilizada em associação com AIQ, outras localidades dentro do Domínio Morfoclimático da Floresta apresentou-se importante na captura de alguns exemplares, como Atlântica (e.g Heyer et al. 1990, Sawaya 1999, Bertoluci & Rodrigues Myersiella microps, animal considerado raro na ilha, e um exemplar 2002, Marques & Sazima 2004, Pombal Jr. & Gordo 2004) verifi ca- adulto de Bothrops jararacussu. A partir de BA foram confeccionadas curvas de rarefação de se que as espécies registradas para o PEIA não refl etem a grande espécies para a herpetofauna do Parque Estadual da Ilha Anchieta. As diversidade encontrada. curvas para anfíbios e répteis atingiram um platô, indicando que pro- Por ser um ambiente insular, além da infl uência da idade e vavelmente todas as espécies possíveis de serem capturadas por esta origem geológicas, que podem alterar a diversidade das espécies e metodologia foram registradas, e como foi o método mais efi ciente, a composição da biota (Darwin 1859, Vanzolini 1973, Carbonari extrapolamos seus resultados para o número total da herpetofauna da 1981, Ângelo 1989), a teoria da biogeografi a de ilhas propõe um ilha. As curvas foram bastante informativas, não se limitando a indicar menor número de espécies em áreas menores e mais isoladas que todas as espécies foram capturadas ou com quantas amostras (MacArthur & Wilson 1967; veja revisões em Begon et al. 1986, isto ocorreu. O formato das curvas permitiu uma boa interpretação Pianka 1994). do desempenho do método utilizado. A curva de anfíbios apresentou A histórica ação antrópica também sugere a alteração da diver- um crescimento mais rápido, provavelmente porque exigiu um menor sidade na ilha. Guillaumon et al. (1989) relatam que no decorrer do esforço amostral para o acréscimo de novas espécies, enquanto que processo de ocupação humana ocorreram grandes alterações em sua para os répteis, pela difi culdade de encontrá-los devido aos hábitos cobertura vegetal. Inúmeros estudos reportam efeitos negativos da secretivos (na maioria das espécies) ou ainda pela baixa diversidade, derrubada de árvores em áreas de fl orestas na riqueza e abundância o esforço foi mais alto e o acréscimo de novas espécies ocorreu mais de anfíbios e répteis (revisão em Demaynadier & Hunter 1995, Russel lentamente. et al. 2002). Este declínio é tipicamente atribuído à perda de microha- Segundo Duellman & Trueb (1994), dados disponíveis sobre co- bitats proporcionados pelas áreas fl orestadas. Enge & Marion (1986) munidades de anuros indicam que a equitabilidade geralmente é baixa ainda atribuem a baixa diversidade de répteis em áreas antropizadas tanto nas zonas temperadas como nas tropicais, e que decresce com à falta de refúgios e ambientes para reprodução. a altitude nas regiões tropicais. Os autores dão como exemplo uma http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?inventory+bn01009022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 209

Herpetofauna da Ilha Anchieta comunidade de anuros na fl oresta de Borneo, em que a espécie mais chuvosa (80-160 mm). Pombal Jr. (1997) sugeriu que a não correlação abundante é representada por, pelo menos, o dobro de indivíduos em signifi cativa entre a atividade de anfíbios e os fatores climáticos pode relação à segunda espécie mais abundante. Os autores citam ainda, o existir devido a um conjunto de fatores. A distância entre a Serra do caso de Santa Cecília no Equador, onde foram registradas 81 espécies, Mar e o Parque Estadual da Ilha Anchieta pode ter infl uência nestas onde as cinco mais abundantes representam 22% do número total diferenças signifi cativas entre as variáveis bióticas e abióticas, afetan- de indivíduos, e as cinco menos abundantes somente 0,1% do total. do o padrão sazonal e, consequentemente, o padrão de atividade das A abundância de espécies de anfíbios anuros e de répteis do Parque espécies (P.J.P. Cicchi, obs. pess.). Durante o período de estudo (julho Estadual da Ilha Anchieta segue um padrão que não difere muito de 2005 a junho de 2006), a pluviosidade e a temperatura podem ter daquele discutido por Duellman & Trueb (1994). A área de estudo sido atípicas em relação aos outros anos. Ou ainda, o menor número apresenta relativamente baixa equabilidade, onde as três espécies de espécies com atividade incentivada pelas variáveis climáticas aqui dominantes entre os anfíbios anuros representam mais da metade consideradas, talvez tenha exercido infl uência na correlação signifi ca- (55,5%) do número de indivíduos registrados para a anurofauna, e tiva entre as espécies e as variáveis ambientais, como observado em as duas espécies dominantes entre os répteis representam 56,4% do outros estudos realizados em locais fl orestados, onde não ocorreram número de indivíduos registrados. Diferente de outras comunidades correlações entre atividade de vocalização de anuros e os elementos estudadas (Haddad & Sazima 1992, Jim 1980, Rossa-Feres 1997, climáticos (e.g. Pombal Jr. 1997, Bernarde & Anjos 1999). Pombal Jr. 1997), e diferente do que é esperado para a maioria das Muitos fatores relacionados a condições climáticas podem ser comunidades (Krebs 1989), o Parque Estadual da Ilha Anchieta responsáveis por padrões observados nos répteis (Marques et al. 2000). apresenta um maior número de espécies comuns, em relação às Segundo Martins (1994) a disponibilidade de alimento ao longo do ano espécies raras, tanto para anfíbios como para répteis. Por se tratar de é um dos fatores que deve ser considerado para explicar os padrões de um ambiente insular, as espécies consideradas mais vulneráveis têm atividade das serpentes. A disponibilidade de vários roedores, presas grande chance de estarem ausentes quando comparadas aos ambientes potenciais de espécies como S. pullatus e B. jararacussu (Marques 1998) continentais. Segundo Woinarski & Gambold (1992), a maioria das é baixa, uma vez que não são vistos em abundância durante o ano todo espécies comuns que ocorrem em ilhas, possui ampla extensão de na maioria dos ambientes já estudados de Mata Atlântica (Olmos 1991). habitats. Espécies com necessidade de hábitos específi cos são pouco A disponibilidade da grande maioria das espécies de anfíbios, alimento registradas ou são ausentes em ilhas. importante para Chironius spp. (Marques 1998), é considerada alta na Em relação à similaridade entre as fi sionomias analisadas e a anu- primeira parte da estação chuvosa e sua atividade reprodutiva também rofauna, observamos a presença de certa especifi cidade na utilização está associada a este período sazonal no bioma (Bertoluci 1998). de habitats com características distintas (e.g. “espécies de interior de No PEIA, a grande maioria dos anfíbios não possui padrão de mata” e “espécies de área aberta”), sendo que das 17 espécies inven- ocorrência, sendo contínuo ou esporádico durante o ano. Os roedores tariadas, apenas três foram encontradas em todas as fi sionomias. Em também não apresentaram diferenças em sua abundância ao longo estudos de uma comunidade de anfíbios no Paraná, Conte & Machado do ano, observado através de capturas por AIQ (P.J.P. Cicchi, obs. (2005) também demonstraram através da análise de similaridade, a pess.), sendo extrapolado para a grande maioria das espécies animais especifi cidade das espécies quanto ao uso de ambientes abertos e de que servem de alimento para os répteis. Com isso, podemos supor mata. Ainda neste estudo, a similaridade e o conseqüente agrupamento que a atividade da maioria dos répteis, correlacionada positiva e entre os ambientes com características distintas foi baixa (0,15%) se signifi cativamente com a média de temperaturas máxima e mínima comparada à Ilha Anchieta (0,58%). A alta similaridade entre áreas nos períodos de coleta, e apenas à média de temperatura máxima abertas (R e CA) e áreas de mata (MLD e MLR) é um forte indício mensal, ocorre devido à atividade reprodutiva. Segundo Marques & de que a ação antrópica degradou parte da ilha, acarretando conside- Sazima (2003), atividades como produção de espermatozóides e ovo, rável homogeneização das diferentes fi sionomias. Em outro estudo desenvolvimento de embriões e o ato reprodutivo, processam-se mais realizado na Mata Atlântica em Londrina (PR) Machado et al. (1999), efi cazmente em temperaturas elevadas. consideraram espécies de anfíbios anuros de mata como indicativos Considerando apenas a região sudeste do país, o conhecimento do grau de conservação deste habitat. sobre a composição de espécies, ou qualquer outra informação sobre A similaridade entre as fi sionomias e os répteis, demonstrou ser história natural e ecologia, ainda é escasso. Nenhuma das espécies diferente da análise entre fi sionomias e anurofauna. Comparados aos registradas para o Parque Estadual da Ilha Anchieta encontra-se na índices obtidos pelas comunidades de anuros, os índices obtidos para lista brasileira de espécies ameaçadas, elaborada pelo Ibama (2003). os répteis foram mais semelhantes entre si. Os valores foram mais Entretanto a lista do Decreto N° 42.838, de 1998 da Secretaria do altos e os agrupamentos foram diferentes, apresentando menor espe- Meio Ambiente do estado de São Paulo, inclui a espécie de lagarto cifi cidade entre habitats com características distintas. A homogenei- Mabuya caissara como vulnerável. A presença de espécimes aos zação das fi sionomias devido à ação antrópica, apesar de também ter quais não foi possível aplicar um nome adequado (ver Comentários sido evidenciada para a anurofauna, foi mais clara nos répteis devido Taxonômicos) pode indicar a presença de táxons desconhecidos pela aos altos valores apresentados. Dixo (2005) mostrou que a fauna de ciência, possivelmente endêmicos ao PEIA. lagartos de serrapilheira se mostra muito mais sensível aos efeitos de Cicchi et al. (2007), trabalhando com dados de coleções herpeto- fragmentação da mata que a fauna de anfíbios de serrapilheira. lógicas, indicaram registros antigos de Bothops jararaca na coleção O padrão de distribuição de riqueza de anfíbios obtido neste estudo do Instituto Butantan para a Ilha Anchieta, espécie não detectada neste corresponde ao observado em regiões com clima não sazonal (Crump estudo. Os autores documentaram tanto um caso de extinção insular, 1974, Duellman 1978), não ocorrendo correlação entre precipitação na Ilha Monte de Trigo, como a coleta após mais de quarenta anos pluviométrica e riqueza de espécies, e entre a média de temperatura de um exemplar de B. jararacussu na Ilha do Bom Abrigo, de modo mensal e riqueza de espécies. Hartmann (2004) apresentou dados que a presença ou extinção da população de B. jararaca no PEIA diferentes para o continente próximo, onde existiu correlação entre a ainda é uma questão a ser estudada. Estudos têm demonstrado que a riqueza de espécies de anfíbios anuros e os dados climáticos. O estudo estabilidade da fauna e fl ora insular é bastante frágil (Ângelo, 1989, ainda demonstra que existe sazonalidade no continente, considerando Vitousek et al. 1995, Losos et al. 1997, Schoener et al. 2001), o que os meses de outubro a abril como estação chuvosa (média superior a aumenta a possibilidade de extinções e reforça a sua importância para 200 mm) e os meses de maio a setembro como estação seca ou menos políticas de conservação. http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?inventory+bn01009022009 http://www.biotaneotropica.org.br 210 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Cicchi, P. J. P. et al.

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Por isso, torna-se necessário conhecer a fauna insular e to mainland. Biota Neotrop. 8(3):63-68. a fauna continental adjacente a ilha, buscar compreender os impactos CICCHI, P.J.P., SENA, M.A., PECCININI-SEALE, D.M. & DUARTE, M.R. dos mamíferos introduzidos, assim como buscar práticas para sub- 2007. Snakes from coastal islands of State of São Paulo, Southeastern sidiar o adequado manejo de seu ambiente, visando restabelecer ao Brazil. Biota Neotrop. 7(2):227-240. máximo o ambiente natural e assim justifi car o enquadramento do COLWELL, R.K. 2005. EstimateS (version 7.5 b1.) - Statistical estimation PEIA como uma unidade de conservação. of species richness and shared species from samples. University of Connecticut. Disponível em: . Agradecimentos CONTE, C.E. & MACHADO, R.A. 2005. Riqueza e distribuição espacial e Gostaríamos de agradecer à direção do Parque Estadual da Ilha temporal em comunidade de anuros (Amphibia, Anura) em uma localidade de Tijucas do Sul, Paraná, Brasil. Rev. 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Herpetofauna da Ilha Anchieta

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http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?inventory+bn01009022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Bromeliaceae da Ilha Grande, RJ: revisão da lista de espécies

André Felippe Nunes-Freitas1, 3, Thereza Christina da Rocha-Pessôa2, Aline dos Santos Dias1, Cristina Valente Ariani2 & Carlos Frederico Duarte da Rocha2

1Departamento de Ciências Ambientais, Instituto de Florestas, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro – UFRRJ, Rodovia BR-465 Km 7, CEP 23890-000, Seropédica, RJ, Brasil 2Laboratório de Ecologia de Vertebrados, Departamento de Ecologia, Instituto de Biologia Roberto Alcântara Gomes, Universidade do Estado do Rio de Janeiro – UERJ, Rua São Francisco Xavier, 524, CEP 20550-011, Rio de Janeiro, RJ, Brasil 3Autor para correspondência: André Felippe Nunes-Freitas, e-mail: [email protected]

NUNES-FREITAS, A.F., ROCHA-PESSÔA, T.C., DIAS, A.S., ARIANI, C.V. & ROCHA, C.F.D. Bromeliaceae of Ilha Grande: species checklist review. Biota Neotrop. 9(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abs tract?inventory+bn01209022009.

Abstract: Ilha Grande, located at the Southern coast of Rio de Janeiro State, is constantly punctuated as an important area for conservational purposes, specially because it is a representative fragment of Atlantic forest and presents a high number of studies about the local fauna and fl ora. The aim of this study is to analyze the current knowledge of Bromeliaceae family at this island, and understand how the increase of the family’s species list occurred through out the amount of time and sampling effort of this study. A total of 58 species of Bromeliaceae were listed for Ilha Grande, and 47 of them were sampled using only the methodology adopted at this study and, therefore, constitute new records for Ilha Grande. Keywords: Atlantic forest, sampling effort, species-area curve, sampling methods.

NUNES-FREITAS, A.F., ROCHA-PESSÔA, T.C., DIAS, A.S., ARIANI, C.V. & ROCHA, C.F.D. Bromeliaceae da Ilha Grande: revisão da lista de espécies. Biota Neotrop. 9(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/ abstract?inventory+bn01209022009.

Resumo: A Ilha Grande, localizada no sul do Estado do Rio de Janeiro, vem se destacando como importante área para fi ns conservacionistas, especialmente por ser um fragmento representativo de Floresta Atlântica e por apresentar um elevado número de estudos sobre a fl ora e a fauna local. Este estudo visa analisar o atual status do conhecimento sobre a família Bromeliaceae nesta localidade e analisar o incremento da lista de espécies desta família ao longo do tempo de estudo e do esforço amostral. Foram registradas 58 espécies de Bromeliaceae para a Ilha Grande, das quais 47 foram amostradas apenas com a metodologia empregada neste estudo e constituem registros novos para a Ilha Grande. Palavras-chave: Floresta Atlântica, esforço amostral, curva espécies-área, métodos de amostragem.

http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?inventory+bn01209022009 http://www.biotaneotropica.org.br 214 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Nunes-Freitas, A.F. et al.

Introdução regeneração após o término de diferentes ciclos econômicos (Araújo & Oliveira 1988). As formações secundárias encontram-se, em geral, Nos últimos anos, em virtude do investimento em levantamentos em estado avançado de regeneração e cobrem a maior parte de suas fl orísticos e consequente aumento do conhecimento da composição encostas. Nessas localidades são encontradas comumente espécies fl orística de regiões anteriormente pouco estudadas (e.g., Fontoura pioneiras, como do gênero Miconia (Melastomataceae) (Oliveira et al. 1991) houve um aumento de publicações sobre fl órulas e desco- 1999) ou extensas áreas cobertas por samambaial (Gleichenia sp) bertas de novas espécies. No entanto, a maior parte dos remanescentes ou campinzais (em geral Melinis minutifl ora Beauv., Hypolytrum fl orestais e das Unidades de Conservação ainda não apresenta sequer schraderianum Nees e Panicum maximum Jacq.). uma lista preliminar de espécies locais (Prance et al. 2000). A família Bromeliaceae, com distribuição tipicamente neotro- Metodologia pical (com exceção de uma espécie que ocorre no oeste da África) (Porembski & Barthlott 1999), pode ser considerada uma das famílias A amostragem deste estudo foi realizada com o auxílio do pro- mais representativas da fl ora brasileira, especialmente da Floresta grama GPS Track Maker® (Ferreira Jr 2004), com a demarcação de Atlântica (Martinelli 2006). Esta formação concentra um grande nú- uma grade hipotética composta de linhas longitudinais e latitudinais, mero de espécies (Smith 1955), guardando uma considerável parcela distando uma da outra um minuto (aproximadamente 1,7 km). Foram da riqueza de espécies de Bromeliaceae, inclusive com um elevado selecionados 39 pontos de interseção (doravante unidades amostrais grau de endemismo, especialmente no Rio de Janeiro (Fontoura et al. – UA) entre as linhas longitudinais e latitudinais, localizados tanto 1991, Martinelli 2006), apesar da reduzida cobertura e da elevada no lado oceânico quanto no lado continental da ilha. Em cada UA, degradação da Floresta Atlântica neste Estado (Rocha et al. 2003). no período compreendido entre os anos de outubro de 2000 e agosto A Ilha Grande, localizada no litoral sul do estado do Rio de de 2005, foram estabelecidas 30 parcelas de amostragem de 100 m2 Janeiro, é um dos mais importantes remanescentes de Floresta (10 × 10 m), feitas em linha e distantes entre si em 10 m, aproxima- Atlântica do sudeste brasileiro, apresentando cerca de 50% dos seus damente na mesma altitude, buscando acompanhar a curva de nível 19.000 ha cobertos por esta formação (Alho et al. 2002). Além de local. Em cada parcela foram registradas as espécies de bromeliáceas fl orestas primárias, uma enorme variedade de habitats, que incluem presentes e estimadas a abundância total de cada espécie através da fl orestas secundárias em diferentes estágios de regeneração, restingas, contagem do número de rosetas. As espécies epifíticas foram conta- mangues, brejos e fl orestas alagadas, são encontrados na Ilha Grande bilizadas com o auxílio de binóculos ou através de acesso direto ao (Maciel et al. 1984; Araújo & Oliveira 1988), fazendo com que a dossel, quando possível. área seja descrita como um verdadeiro mosaico vegetacional. Essa Para elaborar a lista de espécies, foram utilizados os dados obti- elevada heterogeneidade fi sionômica permite que a ilha possua uma dos a partir de três fontes distintas: 1) metodologia empregada neste alta diversidade de diferentes grupos, tais como Bromeliaceae (Rocha estudo; 2) base de dados do Projeto Ecologia de Comunidades de et al. 2003), elevando assim a sua importância para a conservação. Bromeliaceae da Ilha Grande, que vem sendo realizado nesta loca- No presente estudo, avaliamos o status sobre o conhecimento lidade desde julho de 1995 (Laboratório de Ecologia de Vertebrados da ocorrência de espécies de bromélias na Ilha Grande, visando res- do Departamento de Ecologia da UERJ) (Rocha et al., 2000); e 3) lis- ponder às seguintes questões: i) Qual a composição de espécies de tagens fl orísticas publicadas para a área: Araújo & Oliveira (1988), Bromeliaceae para a Ilha Grande? ii) Como tem sido o incremento Fontoura et al. (1991), Almeida et al. (1998), Rocha et al. (2000) e no número de espécies conhecidas para a área, em função do tempo? Matinelli et al. (2008). e iii) Qual a curva espécie-área para a Ilha, baseada no acúmulo de Para a confi rmação da identidade dos taxa, foram efetuadas vi- parcelas de amostragem? sitas aos principais herbários do Estado do Rio de Janeiro (Herbário do Museu Nacional [R], Herbário Alberto Castellanos/ FEEMA Material e Métodos [GUA], Herbarium Bradeanum [HB] e Herbário da Fundação Jardim Botânico do Rio de Janeiro [RB]). O material testemunho das espécies 1. Área de estudo coletadas foi depositado no Herbário do Museu Nacional (R) para posterior identifi cação. O estudo foi realizado na Ilha Grande (23° 10’ 33,27” S e Para compreender o incremento na riqueza de espécies de 44° 22’ 38,37” O e 23° 10’ 09,12” S e 44° 05’ 15,84” O), localizada Bromeliaceae da Ilha Grande ao longo do tempo, os dados levantados no município de Angra dos Reis, no Rio de Janeiro. A região apresenta no presente estudo foram comparados aos dos trabalhos publicados cerca de 19.000 ha com relevo bastante acidentado, sendo seus dois desde Araújo & Oliveira (1988). Nesta análise, foram excluídas as pontos mais altos o Pico do Papagaio (959 m) e a Serra do Retiro espécies não identifi cadas ao nível específi co, com exceção daquelas (1.031 m) (Maciel et al., 1984). O clima é quente e úmido, com tem- que estão em fase de descrição e de publicação. Para análise do au- peratura média de 22,5 °C, sendo a máxima média 25,7 °C, registrada mento da riqueza de espécies com o esforço amostral realizado neste para o mês de fevereiro e a mínima média 19,6 °C, com registro para estudo, foi utilizado o método da curva do coletor (Magurran 1988), o mês de julho (Bittencourt & Rocha 2002). A pluviosidade anual fazendo o ajuste de curva de forma a saber a função matemática (li- média da região é de aproximadamente 2.200 mm (Rocha-Pessôa near, de potência e logarítmica) que melhor explicasse a relação entre & Rocha 2008). o esforço amostral e a riqueza, e considerando a que exibisse o maior Na Ilha são encontradas diferentes formações vegetais, tais coefi ciente de determinação (R2) como a de melhor ajuste. como restingas, costões rochosos, manguezais, matas alagadas e de A ocorrência das espécies nos Estados da União foi determinada encosta, contribuindo para que a fl ora varie de acordo com as dife- através de consulta à bibliografi a corrente (Fontoura et al. 1991; rentes formações presentes (Araújo & Oliveira 1988). A cobertura Martinelli et al. 2008) e as bases de dados disponíveis no SpeciesLink vegetal predominante pode ser classifi cada como Floresta Ombrófi la do CRIA (www.cria.org.br). Para categorizarmos as espécies nas Densa (Veloso et al. 1991), ocupando 46,7% da vegetação, sendo diferentes categorias de ameaça, foram utilizadas as informações formada pela fl oresta original, em geral, em localidades acima dos existentes nas listas ofi ciais de espécies ameaçadas de extinção es- 400 m de altitude (Alho et al. 2002). No entanto, mais da metade da taduais (Rio Grande do Sul – SEMA, 2002; Santa Catarina – Klein, cobertura vegetal da Ilha Grande encontra-se em diferentes níveis de 1990; Paraná – SEMA, 1995; São Paulo – SEMA, 2004; Espírito http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?inventory+bn01209022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 215

Bromeliaceae da Ilha Grande, RJ

Santo – IEMA, 2005) e federal (IBAMA, 1992) publicadas. Quando A primeira relação de espécies de Bromeliaceae para a Ilha as categorias de duas ou mais listas eram confl itantes, optou-se por Grande se restringiu a área da Reserva Biológica Estadual da Praia do utilizar a que correspondia a categoria com maior grau de ameaça. Sul (RBEPS) (Araújo & Oliveira 1988), na qual foram relacionadas 19 espécies. Posteriormente, Fontoura et al. (1991), no levantamento Resultados da família no Estado do Rio de Janeiro, listaram para a Ilha Grande 16 espécies, havendo o acréscimo de duas espécies não registradas Como resultado dos estudos realizados na região, foram regis- por Araújo & Oliveira (1988). Almeida et al. (1998), no levantamento tradas 58 espécies de Bromeliaceae, distribuídas em 16 gêneros, realizado para região da Vila Dois Rios, registraram 19 espécies, pertencentes às três subfamílias (Pitcairnioideae, Tillandsioideae e das quais 12 consistiam em registros novos para a Ilha. Rocha et al. Bromelioideae) (Tabela 1). Dentre estas, Tillandsioideae apresentou (2000), referiram 46 espécies para a Ilha Grande, baseando sua lista maior riqueza de espécies (S = 29; 50,0% das espécies) em seguida em coletas de campo e de herbários e a levantamento bibliográfi co, Bromelioideae (S = 28; 48,3%), enquanto a subfamília Pitcairnioideae onde foram incluídos oito novos registros de espécies. Com a meto- foi representada por apenas uma espécie (1,7%) (Tabela 1). Das dologia empregada neste estudo, foi registrado um total de 47 espé- 58 espécies, uma do gênero Tillandsia constitui um taxon ainda cies, sendo que 12 (20,7%) são registros novos para a localidade. A inédito para a ciência. O gênero que apresentou maior número de Figura 1 apresenta o incremento da riqueza de espécies em relação espécies foi Vriesea (18 spp.), seguido de Tillandsia (11 spp.) e ao tempo de estudos na Ilha Grande. Aechmea (7 spp.) (Tabela 1). A comunidade de bromélias da Ilha Houve um incremento relativamente lento de espécies com o Grande representa 19,2% das 302 espécies registradas para o Estado aumento do tamanho amostral (N = 1.170 parcelas em 39 unidades do Rio de Janeiro e a 7,2% das 803 espécies listadas para a Floresta amostrais). O valor da riqueza de espécies amostradas (S = 47; 81,0% Atlântica (veja Martinelli et al. 2008). Das 58 espécies registradas, do total) chegou próximo ao número total de espécies listadas para três não foram ainda identifi cadas por não terem sido amostradas a ilha (N = 58) (Figura 2). A curva de ajuste que melhor explicou em período reprodutivo (Tillandsia sp. 1 e sp. 2 e uma espécie de esse incremento foi a de função logarítmica, com um coefi ciente de Bromeliaceae indeterminada; Tabela 1). determinação ajustado de R2 = 92,99% (Figura 2).

Tabela 1. Lista de espécies de Bromeliaceae registradas para a Ilha Grande, Angra dos Reis, RJ, até o presente momento, categoria de ameaça (CA) e as respectivas fontes do registro para cada uma das espécies. Table 1. List of Bromeliaceae species registered for Ilha Grande, Angra dos Reis, RJ, until the present moment, threath category and its respective font of register for each bromeliad species. Espécies A B C D E CA Ocorrência no Brasil Subfamília Pitcairnioideae Pitcairnia fl ammea Lindl. xxxxxNABA, MG, ES, RJ, SP, PR, SC Subfamília Tillandsioideae Tillandsia sp. 1** x-- Tillandsia sp. 2*** x-- Tillandsia dura Baker x x NA ES, RJ, SP, SC Tillandsia gardneri Lindl. xxxxxVUPI, CE, PB, PE, AL, SE, BA, MG, ES, RJ, SP, PR, SC, RS Tillandsia geminifl ora Brongn. xxxxxVUPB, PE, BA, DF, GO, MG, ES, RJ, SP, PR, SC, RS Tillandsia mallemontii Glaziou ex Mez x EP RN, BA, RJ, SP, PR, SC, RS Tillandsia recurvata (L.) L. x NA CE, RN, PB, PE, AL, SE, BA, MG, ES, RJ, SP, PR, SC, RS Tillandsia stricta Sol. x x x NA CE, PB, PE, AL, SE, BA, MG, ES, RJ, SP, PR, SC, MS, MT, GO, RS Tillandsia tenuifolia L. x x x VU MS, MT, GO, RO, PA, CE, PB, PE, AL, SE, BA, MG, ES, RJ, SP, PR, SC, RS Tillandsia tricholepis Baker x EP CE, PE, MG, RJ, SP, PR, RS Tillandsia usneoides (L.) L. xxxVUPA, MA, CE, PB, PE, AL, SE, BA, MG, ES, RJ, SP, PR, SC, RS Vriesea bituminosa Wawra x VU CE, BA, MG, ES, RJ, SP Vriesea carinata Wawra x VU BA, MG, ES, RJ, SP, PR, SC, RS Vriesea drepanocarpa (Baker) Mez x x x VU BA, ES, RJ, SP, PR, SC Vriesea gigantea Gaudich. x x x VU PE, AL, BA, MG, ES, RJ, SP, PR, SC, RS Vriesea gradata (Baker) Mez x NA MG, ES, RJ, SP Vriesea jonghei (K. Koch) E. Morren x x NA BA, MG, RJ, SP, PR, SC Vriesea longiscapa Ule x NA ES, RJ, SP Vriesea lubbersii (Baker) E. Morren x x x NA ES, MG, RJ, SP, SC Vriesea pauperrima E. Pereira x NA BA, MG, ES, RJ, SP, PR, RS Vriesea philippocoburgii Wawra x x VU RJ, SP, PR, SC, RS Vriesea procera (Mart. ex Schult. & xxxxxVUPI, CE, RN, PB, PE, AL, SE, BA, MG, ES, RJ, SP, PR, SC, Schult.) f. Wittm. RS http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?inventory+bn01209022009 http://www.biotaneotropica.org.br 216 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Nunes-Freitas, A.F. et al.

Tabela 1. Continuação...

Espécies A B C D E CA Ocorrência no Brasil Vriesea rodigasiana E. Morren x x x x VU CE, PE, BA, ES, RJ, SP, SC, PR, RS Vriesea rubyae E. Pereira x x VU RJ Vriesea scalaris E. Morren x x VU PE, BA, MG, ES, RJ, SP, PR, SC Vriesea secundifl ora Leme x NA RJ, SP Vriesea simplex (Vell.) Beer x x NA BA, ES, RJ, SP Vriesea unilateralis (Baker) Mez x x x EP ES, RJ, SP, PR, SC Vriesea vagans (L.B. Sm.) L.B. Sm. x x x NA MG, ES, RJ, SP, PR, SC, RS Subfamília Bromelioideae Bromeliaceae indeterminada x - - Aechmea coelestis (K. Koch) E.Morren x NA ES, RJ, SP, PR, SC Aechmea distichantha Lem. x x x x VU MG, RJ, SP, PR, SC, RS Aechmea gracilis Lindm. xxxxxVURJ, SP, PR, SC Aechmea nudicaulis (L.) Griseb. xxxxxVUPB, PE, MG, ES, RJ, SP, PR, SC, RS Aechmea organensis Wawra x x NA MG, RJ, SP, PR Aechmea pectinata Baker x x x R RJ, SP, PR, SC Aechmea weilbachii Didrich x x x NA RJ, ES Ananas bracteatus (Lindl.) Schult. Schult. f. x x x NA PE, AL, MG, ES, RJ, SP, PR, SC, RS Ananas comosus (L.) Merr. x NA Exótica Billbergia amoena (Lodd.) Lindl. x x x x NA BA, ES, MG, GO, RJ, SP, PR, SC Billbergia pyramidalis (Sims) Lindl. x x x NA BA, MG, ES, RJ, SP Billbergia zebrina (Herb.) Lindl. x x VU MG, RJ, SP, PR, SC, RS Bromelia anthiacantha Bertol. x x x x NA BA, MG, ES, RJ, SP, PR, SC, RS Canistropsis cff. billbergioides (Schult. x x NA BA, ES, RJ, SP, PR, SC & Schult. f.) Leme Canistropsis microps (E. Morren ex xxxxxRRJ, SP Mez) Leme Edmundoa ambigua (Wand. & Leme) x x NA RJ, SP Leme Edmundoa lindenii (Regel) Leme x x x VU MG, ES, RJ, SP, PR, SC, RS Neoregelia cruenta (R. Graham) x x VU BA, ES, RJ, SP L.B.Sm. Neoregelia hoehneana L.B.Sm. x x x VU RJ, SP Neoregelia johannis (Carrière) L.B.Sm. x x x NA RJ, SP Nidularium inocentii Lem. x x x x EP BA, RJ, SP, PR, SC, RS Portea petropolitana (Wawra) Mez x x x NA BA, ES, MG, RJ Pseudananas sagenarius (Arruda x NA CE, PE, AL, BA, MS, MT, MG, ES, RJ, SP, PR, SC Camara) Camargo Quesnelia arvensis (Vell.) Mez x x NA RJ, SP, PR Quesnelia marmorata (Lem.) R.W. x NA ES, RJ, SP Read Quesnelia quesneliana (Brongn.) x x NA ES, MG, RJ L.B.Sm. Wittrochia superba Lindm. x x EP RJ, SP, PR, SC Espécies A B C D E Riqueza 19 16 19 46 47 A - Araújo & Oliveira (1988); B - Fontoura et al. (1991); C - Almeida et al. (1998); D - Rocha et al. (2000). E - Projeto Ecologia de Comunidades de Bromeliaceae da Ilha Grande; F - Dados do presente projeto. (*) Espécie coletada por T.C. Rocha-Pessôa e C.F.D. Rocha e ainda em processo de identifi cação; (**) Espécie coletada e ainda em processo de identifi cação por E. M. Leme; (***) Espécie sem identifi cação e em cultivo. CA = categorias de ameaça; NA = não ameaçada; EP = em perigo; VU = vulnerável; R = rara.

http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?inventory+bn01209022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 217

Bromeliaceae da Ilha Grande, RJ

60 58 Canistropsis (Leme 1997). Dentre as subfamílias, Tillandsioideae e Bromelioideae são as que tiveram o maior número de espécies 50 46 (29 e 28 espécies, respectivamente), o que era esperado, já que ambas 40 são bem representadas na Floresta Atlântica (Leme 1997), diferente de 34 Pitcairnioideae, que apresenta a maior parte das espécies ocorrendo 30 na região amazônica (Benzing 2000). Os gêneros com maior número 22

Riqueza (S) 20 19 de espécies foram Vriesea e Tillandsia (18 e 11, respectivamente), considerados típicos da Floresta Atlântica, apesar de terem seu 10 principal centro de origem nos Andes (Gentry 1982; Benzing 2000). 0 Assim como estes gêneros, Aechmea também apresentou um elevado número de espécies (S = 7), o que também era esperado, já que este

1988 1989 1990 1991 1992 1993 1994 1995 1996 1997 1998 1999 2000 2001 2002 2003 2004 gênero é descrito como típico da América tropical (Benzing 2000) Anos de estudo e apresenta elevada riqueza de espécies na Floresta Atlântica, como Figura 1. Incremento do conhecimento sobre a riqueza de espécies de Brome- acontece para o Estado do Rio de Janeiro como um todo (Fontoura liaceae na Ilha Grande, município de Angra dos Reis, RJ, ao longo do tempo et al. 1991). de amostragem para registro de espécies. A seta indica o início dos estudos O incremento de espécies à listagem de Bromeliaceae da Ilha com metodologia de amostragem quantitativa na área. Grande em função do tempo foi lento, mas relativamente cons- Figure 1. Knowledge growth about the increase of Bromeliaceae species tante desde o primeiro levantamento publicado para Ilha Grande. richness in Ilha Grande, municipality of Angra dos Reis, RJ, through out the sample period to register species. The arrow indicates the beginning of the O aumento total foi de 38 espécies ao longo de aproximadamente use of quantitative sampling methods. 16 anos, equivalendo a 65,5% da listagem de espécies registradas. Este aumento pode estar relacionado especialmente a três fatores: à realização de estudos em diferentes áreas da Ilha Grande, à utilização 60 de metodologias de amostragem quantitativas e ao tempo de estudo na área. 50 O estudo publicado por Araújo & Oliveira (1988) foi realizado

40 exclusivamente na área da RBEPS, que apesar de estar sendo estudada desde 1979, possui uma área relativamente pequena (3.600 ha) que 30 y = 11,423Ln(x) – 34,562 corresponde a apenas 18,9% da área total da Ilha Grande (Araújo R2 = 0,9299 & Oliveira 1988), o número de espécies comparativamente baixo Riqueza (s) 20 (S = 19) encontrado neste estudo pode se dever a área restrita do 10 mesmo. Isto também pode ser dito sobre o estudo de Almeida et al. (1998) (S = 19) que se restringiu a área da Vila Dois Rios. No pre- 0 sente estudo foram realizadas amostragens, mesmo que pontuais, em 1 71 141 211 281 351 421 491 561 631 701 771 841 911 981 1.051 1.121 todas as formações vegetais e em quase toda a área da Ilha Grande, Número Amostral o que constitui um dos principais fatores do aumento do número de Figura 2. Aumento da riqueza de espécies de Bromeliaceae na Ilha Grande, espécies referidas. município de Angra dos Reis, RJ, como função do número de parcelas Diferentes estudos têm demonstrado que a amostragem em di- amostradas na área (N = 1.170 parcelas) e curva de ajuste segundo a função ferentes pontos de uma localidade faz com que a curva espécie-área logarítmica que ajusta a reta. A fórmula descreve a função da curva ajustada. A linha pontilhada representa à riqueza total de espécies da família Bromeliaceae aumente mais rapidamente do que a amostragem intensiva em apenas listadas para a Ilha Grande. uma área (Wilson et al. 1998, 1999, Phillips et al. 2003). Isso se deve especialmente ao fato de que, ao amostrar áreas distintas, amostra-se Figure 2. Increase of Bromeliaceae species richness in Ilha Grande, munici- pality of Angra dos Reis, RJ, as a function of the number of the sampling habitats com diferentes estruturas (Rosenzweig 1995), especialmente effort at the area (N = 1.170 pieces) and the adjust curve according to the em termos de microclima (Huston 1999), solo (Franzmeier et al. logarithmic function that adjusts the line. The formula describes the function 1969), altitude (Richardson et al. 2000) e abundância e diversidade of the adjusted curve. The dotted line represents the total species richness of da vegetação como um todo (McCarty et al. 1987). Essas diferenças Bromeliaceae family listed for Ilha Grande. estruturais entre áreas fazem com que haja uma mudança na com- posição de espécies entre elas (diversidade beta) (Whittaker 1972), já que diferentes espécies possuem respostas fi siológicas distintas às mudanças ambientais (Martin 1994; Scarano et al. 2001). O fato da Com relação à ocorrência nas unidades da federação, a grande amostragem ter sido realizada em diferentes áreas da Ilha Grande, maioria (N = 48; 82,7% do total de espécies) ocorrem em quatro ou incluindo uma grande variação na estrutura da vegetação, pode ter mais estados, indicando que apresentam uma distribuição que pode ser sido um dos principais fatores responsáveis pelo registro de espécies considerada ampla para o País. Segundo as listas ofi ciais, 28 (50,9%) que ainda não haviam sido referidas e que ocupam porções específi cas espécies listadas para a Ilha Grande foram categorizadas como não deste habitat insular. ameaçadas, 20 (36,4%) como vulneráveis, cinco (9,1%) como em Os diferentes métodos de amostragem de vegetação são utilizados perigo e dois (3,6%) como raras. (Queiroz 1998, Leis et al. 2003), em função do objetivo do estudo Discussão e da questão levantada. Cada método examina a paisagem ou a área em um diferente nível de resolução e extensão (Queiroz 1998, Leis Os dados do presente estudo demonstraram que a Ilha Grande et al. 2003), o que pode levar a interpretações distintas sobre o mes- possui um elevado número de espécies de Bromeliaceae (S = 58), mo assunto (e.g. Magurran 1988, Queiroz 1998, Leis et al. 2003, sendo que destas, 12 (20,7%) são registros novos para a Ilha. As Magnusson & Mourão 2003). Além disso, diferentes métodos de 58 espécies estão distribuídas em 16 gêneros, alguns deles endêmicos amostragem podem levar à criação de curvas espécie-área com incre- da Floresta Atlântica como, por exemplo, Wittrockia, Nidularium e mentos de espécies distintos, mesmo que o estudo seja realizado na http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?inventory+bn01209022009 http://www.biotaneotropica.org.br 218 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Nunes-Freitas, A.F. et al. mesma área e no mesmo período (Phillips et al. 2003). Dessa forma, Agradecimentos é possível que o incremento na lista de espécies de Bromeliaceae re- gistradas para a Ilha Grande possa ter sido afetado pelo tipo de amos- Este estudo constitui parte dos resultados do Programa de tragem realizada, já que a frequência do encontro de novas espécies é Ecologia, Conservação e Manejo de Ecossistemas do Sudeste diretamente proporcional ao esforço amostral (Thompson et al. 2003). Brasileiro, Departamento de Ecologia, IBRAG, UERJ. E. Leme e Os dois primeiros estudos que incluíram as espécies de Bromeliaceae A. Costa (Museu Nacional) identifi caram as espécies de bromeliáceas da Ilha Grande utilizaram amostragem aleatória (Araújo e Oliveira estudadas. A M.C. Kiefer e R.D. Antonini pela leitura e sugestões 1988) ou dados de material depositado em herbários (Fontoura et al. sobre o manuscrito. Durante o estudo, A. F. N. Freitas recebeu bolsa de 1991), que são métodos qualitativos utilizados para a elaboração de Doutorado (Registro CAPES No. 990207-7). C. F. D. Rocha recebeu listas de espécies. Esses métodos têm papel fundamental como os bolsa de Produtividade e Auxílio à Pesquisa do Conselho Nacional primeiros indicadores da riqueza de uma área, mas apresentam como do Desenvolvimento Científi co e Tecnológico – CNPq (Processos desvantagem a tendência da amostragem, já que há a possibilidade No 307653/2003-0 e 477981/2003-8). Este estudo foi subvencionado do coletor escolher localidades onde uma determinada espécie de com recursos da FAPERJ (processo nº E-26/170.884/2002). interesse é encontrada ou onde a coleta é mais acessível (Margules et al. 2002), deixando de fora aquelas espécies raras ou que ocorrem em localidades de difícil acesso. Araújo (2000), analisando a fl ora das Referências Bibliográficas restingas do Rio de Janeiro também encontrou uma relação positiva ALHO, C.J.R., SCHNEIDER, M. & VASCONCELLOS, L.A. 2002. Degree entre o esforço de coleta e a riqueza de espécies. Em um outro estudo of threat to the biological diversity in the Ilha Grande State Park (RJ) and utilizando amostragem quantitativa, realizado em 13 restingas do leste guidelines for conservation. Braz. J. Biol. 62(3):375-385. brasileiro Cogliatti-Carvalho (2003) registrou cerca de 80% do total ALMEIDA, D.R., COGLIATTI-CARVALHO, L. & ROCHA, C.F.D. 1998. As de espécies listadas para as localidades que amostrou, indicando que bromélias da Mata Atlântica da Ilha Grande, RJ: composição e diversidade métodos quantitativos são efi cazes para amostragens rápidas. Com a de espécies em três ambientes diferentes. Bromelia, 5(1-4):54-65. metodologia empregada no presente estudo, registramos um total de ARAÚJO, D.S.D. 2000. Análise fl orística e fi togeográfi ca das restingas do 45 espécies da família Bromeliaceae, o que equivale a 77,6% do total Rio de Janeiro. Tese de Doutorado, Universidade Federal do Rio de das espécies listadas para a Ilha Grande, o que mostra que a utilização Janeiro, Rio de Janeiro. da metodologia quantitativa é satisfatória, já que, com ela, foi possível ARAÚJO, D.S.D. & OLIVEIRA, R.R. 1988. Reserva Biológica da Praia do encontrar uma porcentagem elevada das espécies listadas. Assim, o Sul (Ilha Grande, Estado do Rio de Janeiro): lista preliminar da Flora. uso de metodologias quantitativas que sejam realizadas em áreas Acta Bot. Bras. 1(2):83-94. pré-determinadas pode fazer com que a amostragem seja realizada BENZING, D.H. 2000. Bromeliaceae: profi le of an adaptative radiantion. da forma mais efi caz, permitindo um incremento de espécies mais Cambridge University Press, New York. acelerado, como demonstrado neste estudo. BITTENCOURT, E.B. & ROCHA, C.F.D. 2002. Spatial use of rodents Por outro lado, o fato da curva espécies-área não ter atingido um (rodentia: Mammalia) host body surface by ectoparasites. Braz. J. Biol. patamar indica que há a possibilidade do número total de espécies lis- 62(3):419-425. tadas ser alcançado ou ultrapassado, caso novas áreas não amostradas COGLIATTI-CARVALHO, L. 2003. Bromeliaceae em restingas da costa da Ilha Grande sejam vistoriadas com o mesmo método. Tackaberry brasileira: variação interhábitat nos parâmetros da ecologia da taxocenose. et al. (1997) e Plotkin et al. (2000) sugeriram que a modelagem de Tese de doutorado, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de curvas espécie-área pode não somente estimar a riqueza de uma área, Janeiro. mas também extrapolá-la, desde que a estrutura das áreas analisadas FERREIRA Jr, O. 2004. GPS Track Maker. e das espécies seja levada em consideração. FONTOURA, T., COSTA, A. & WENDT, T. 1991. Preliminary checklist of Em termos de distribuição geográfi ca, a maior parte das espécies the Bromeliaceae of Rio de Janeiro State, Brazil. Selbyana. 12:5-45. listadas apresenta ampla distribuição, ocorrendo em quatro ou mais FRANZMEIER, D.P., PEDERSON, E.J., LONGWELL, T.J., BYRNE, J.G. unidades federativas. No entanto, os dados indicam que, possivelmen- & LOSCHE, C.K. 1969. Properties of some soils in the Cumberland te, o grande número de espécies listadas para a Ilha Grande possa ser Plateau as related to slope aspect and topography. Soil Sci. Soc. Am. uma representação em menor escala do que é observado para todo Pro. 33:755-761. e leste brasileiro, onde são encontradas a maior parte das espécies GENTRY, A.H. 1982. Neotropical fl oristic diversity: phytogeographical de Bromeliaceae, especialmente entre os estados da Bahia e de São connections between Central e South America, Pleistocene climate Paulo (Martinelli et al., 2008). fl uctuations or accident of the Andean orogeny? Ann. Mo Bot. Gard. O número de espécies de Bromeliaceae listadas para a Ilha Grande 69(3):557-593. e incluídas em alguma categoria de ameaça de extinção é coerente HUSTON, M.A. 1999. Local processes and regional patterns: appropriate com o encontrado por Martinelli et al. (2008), que encontraram cerca scales for understanding variation in the diversity of plants and animals. de 40% das espécies da Floresta Atlântica. No entanto, como os pró- Oikos, 86(3):393-401. prios autores sugerem, esse valor pode estar sendo subestimado, já Instituto Estadual de Meio Ambiente - IEMA. 2005. Decreto Estadual que ainda são poucas as informações sobre o estado das populações nº 1499-R. Lista ofi cial das espécies da fl ora do estado do Espírito Santo em ambientes naturais, o que muitas vezes difi culta a categorização ameaçadas de extinção. Diário Ofi cial do Estado, 14 de junho de 2005. e a conservação dessas espécies (Martinelli et al. 2008). KLEIN, R.M. 1990. Espécies raras ou ameaçadas de extinção do estado de Os dados indicaram que a Ilha Grande apresenta uma elevada Santa Catarina. IBGE, Rio de Janeiro, p. 185-287. riqueza de espécies de Bromeliaceae, e que este resultado se deve LEIS, S.A., ENGLE, D.M., LESLIE Jr., D.M., FEHMI, J.S. & KRETZER, não somente ao número de estudos e ao tempo decorrido desde os J. 2003. Comparison of vegetation sampling procedures in a disturbed primeiros estudos incluindo o grupo na ilha, mas também à meto- mixed-grass prairie. Proc. Okl. Acad. Sci. 83:7-15. dologia quantitativa utilizada no presente estudo. Por fi m, os dados LEME, E. 1997. Canistrum: Bromélias da Mata Atlântica. Salamandra do presente estudo reforçam a idéia de que a Floresta Atlântica da Consultoria Editorial Ltda, Rio de Janeiro. Ilha Grande mantém uma signifi cativa porção da biodiversidade de MACIEL, N.C., ARAÚJO, D.S.D. & MAGNANINI, A. 1984. Reserva Bromeliaceae conhecida para o Estado do Rio de Janeiro. 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Bromeliaceae da Ilha Grande, RJ

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Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Levantamento da ictiofauna da Floresta Nacional de Canela, na região superior da bacia hidrográfi ca do Rio Caí, Rio Grande do Sul, Brasil

Renato Bolson Dala-Corte1,3, Ismael Franz1, Marcelo Pereira de Barros1 & Paulo Henrique Ott2

1Laboratório de Zoologia, Instituto de Ciências da Saúde, Centro Universitário Feevale, Campus II, RS-239, 2755, CEP 93352-000, Novo Hamburgo, RS, Brasil, e-mail: [email protected] 2Universidade Estadual do Rio Grande do Sul – UERGS, Pólo Cidreira, Av. Mostardeiro, 3635, CEP 95595-000, Cidreira, RS, Brasil, e-mail: [email protected] 3Autor para correspondência: Renato Bolson Dala Corte, e-mail: [email protected]

DALA-CORTE, R.B., FRANZ, I., BARROS, M.P. & OTT, P.H. 2009. A survey of the ichthyofauna at Floresta Nacional de Canela, in the upper region of Rio Caí basin, Rio Grande do Sul, Brazil. Biota Neotrop., 9(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?inventory+bn01709022009.

Abstract: Data referring to a survey of the fi sh fauna at Floresta Nacional de Canela, a National Conservation Unity located in the upper region of Rio Caí basin, in higher altitudes of Serra Geral do Rio Grande do Sul are presented in this study. Nine sites were sampled in several aquatic environments, including a swamp, dams and streams situated inside and in the nearby area of the unity. In order to capture the specimens, hand net, seine net, fi shing lines, gill nets and baited traps were used. Altogether 20 species were found, belonging to 10 families and 6 orders. Hyphessobrycon luetkenii had a wider distribution, occurring in almost all of the sampled points, while Callichthys callichthys was recorded in only one site. In the dams, the order Perciformes was the most representative, followed by Cypriniformes and Characiformes. These environments are characterized by the dominance of family Cichlidae (Perciformes), of which most of the Neotropical species have preference for stagnant water environments. The occurrence of four exotic introduced species is highlighted (Ctenopharingodon idella, Cyprinus carpio, Hypophthalmichthys molitrix and Micropterus salmoides) with distribution restricted to the dams. For the streams, a greater specifi c richness of Characiformes and Siluriformes of small size was observed, a pattern that had already been found in the South American streams. It is also featured, the presence of species with non defi ned taxonomic status, such as Trichomycterus sp. and Astyanax aff. scabripinnis, reinforcing the importance of surveys on headwaters streams from Rio Grande do Sul, in order to obtain information to subsidize measures to conserve these environments. Despite the fact that the exotic species were registered only in the dams, their eradication from the conservation unity is recommended, considering the threats that they may represent for the native ichthyofauna and for the other aquatic ecosystems of the region. Keywords: fi sh, headwaters streams, National Conservation Unity, exotic species.

DALA-CORTE, R.B., FRANZ, I., BARROS, M.P. & OTT, P.H. 2009. Levantamento da ictiofauna da Floresta Nacional de Canela, na região superior da bacia hidrográfi ca do Rio Caí, Rio Grande do Sul, Brasil. Biota Neotrop., 9(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?inventory+bn01709022009.

Resumo: Neste trabalho são apresentados dados referentes a um inventário da fauna de peixes da Floresta Nacional de Canela, uma Unidade de Conservação Federal localizada no trecho superior da bacia hidrográfi ca do Rio Caí, em elevadas altitudes da Serra Geral do Rio Grande do Sul. Foram amostrados nove pontos de coleta em diversos ambientes aquáticos, incluindo um banhado, açudes e arroios, situados tanto no interior quanto no entorno da unidade. Para a captura dos exemplares utilizou-se puçá, picaré, linhas de pesca, redes de emalhar e armadilhas do tipo covo. Ao total, foram encontradas 20 espécies pertencentes a 10 famílias e 6 ordens. Hyphessobrycon luetkenii teve distribuição mais ampla, ocorrendo em quase todos os pontos amostrados, enquanto Callichthys callichthys foi registrado somente em um ponto. Nos açudes, a ordem Perciformes foi a mais representativa, seguida por Cypriniformes e Characiformes. Esses ambientes caracterizaram-se pela predominância da família Cichlidae (Perciformes), cuja maioria das espécies Neotropicais tem preferência por ambientes de água parada. Com distribuição restrita aos açudes, destaca-se a ocorrência de 4 espécies exóticas introduzidas (Ctenopharingodon idella, Cyprinus carpio, Hypophthalmichthys molitrix e Micropterus salmoides). Para os arroios, foi observado maior riqueza específi ca de Characiformes e Siluriformes de pequeno porte, padrão já encontrado em muitos estudos nos riachos sul-americanos. Destaca-se a presença de espécies com “status” taxonômico indefi nido, tais como Trichomycterus sp. e Astyanax aff. scabripinnis, reforçando a importância dos levantamentos em riachos nas cabeceiras de rios do Rio Grande do Sul, para a obtenção de informações que subsidiem medidas de conservação desses ambientes. Embora as espécies exóticas tenham sido registradas apenas em açudes, recomenda-se a erradicação destas da unidade de conservação, em função das ameaças que podem representar à ictiofauna nativa e aos demais ecossistemas aquáticos da região. Palavras-chave: peixes, riachos de cabeceira, Unidade de Conservação Federal, espécies exóticas.

http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?inventory+bn01709022009 http://www.biotaneotropica.org.br 222 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Dala-Corte, R.B. et al.

Introdução A unidade localiza-se na região do planalto das araucárias do Rio Grande do Sul (29° 19’ 19” S e 50° 48’ 53” W), a cerca de 800 m de A região neotropical contém a maior diversidade de peixes de altitude, onde a formação vegetal é denominada Floresta Ombrófi la água doce de todo o planeta (Vari & Malabarba 1998). No entanto, o Mista (Teixeira et al. 1986). Sua área compreende um total de 517 ha, conhecimento dessa ictiofauna ainda é limitado e incompleto (Bohlke dos quais 129 ha representam áreas de fl oresta nativa, 281 ha de et al. 1978, Lowe-McConnell 1999, Reis et al. 2003a) e, segundo silvicultura (com plantações de Araucaria angustifolia, Pinus spp. Schaefer (1998), o número de espécies de peixes de água doce para e Eucalyptus spp.), 20 ha de banhados e drenagens e 87 ha de áreas o Neotrópico pode chegar a 8.000, o que representaria cerca de 25% abertas ou construídas (Schneider et al. 1989). de todas as espécies de peixes do mundo (Vari & Malabarba 1998). De acordo com a classifi cação climática de Köppen, o clima do No Brasil, várias atividades antrópicas vêm alterando as condi- município de Canela é do tipo Cfb, temperado úmido, com chuvas ções naturais dos ambientes aquáticos, representando sérias ameaças ocorrendo durante todos os meses do ano, temperatura média do mês à diversidade de peixes. De acordo com Agostinho et al. (2005), as mais quente inferior a 22 °C e temperatura média anual inferior a principais ameaças aos ecossistemas aquáticos continentais brasileiros 18 °C (Moreno 1961). No inverno, geadas e nevoeiros são freqüentes são a poluição, o desmatamento, a construção de barragens, a pesca (Fortes 1959). predatória e a introdução de espécies exóticas. Segundo ainda os Em relação às drenagens e demais ambientes aquáticos, a FLONA mesmos autores, esses problemas são mais conspícuos nas regiões de Canela está inserida na região do curso superior da bacia hidro- mais desenvolvidas do Brasil, ou seja, no sudeste e sul do país. gráfi ca do Rio Caí, sendo drenada pelos arroios Caçador e Tiririca A hidrografi a do Rio Grande do Sul pode ser dividida em 3 sis- (Figura 1), 2 tributários de pequeno porte do Rio Caí. No interior da temas principais: Rio Uruguai, Rio Tramandaí e Laguna dos Patos. unidade é comum a ocorrência de pequenos cursos d’água que drenam Para o Estado, como um todo, estão descritas 262 espécies de peixes para estes arroios, além de açudes e banhados. Na região do entorno de água doce, além de aproximadamente mais de 60 já conhecidas, da unidade, destaca-se o arroio Saiqui, outro tributário do Rio Caí, mas ainda não descritas formalmente (Reis et al. 2003b). Deste total, localizado a montante em relação aos arroios Caçador e Tiririca. 121 espécies são conhecidas para o sistema da laguna dos Patos. 2. Pontos de amostragem Acredita-se que esses números provavelmente mudem à medida que os estudos taxonômicos avancem e que novos inventários sejam As amostragens abrangeram diversos ambientes aquáticos, situ- realizados (Becker et al. 2006). ados tanto no interior quanto no entorno da unidade, incluindo nove Situada no sistema da Laguna dos Patos, sendo um dos principais pontos de coleta (Figura 1), descritos na caracterização a seguir: tributários do lago Guaíba, a bacia hidrográfi ca do Rio Caí apresenta • Arroio Caçador (pontos P1 e P2) - Possui em torno de 12 km uma das áreas mais densamente povoadas do RS. Desse modo, a área de extensão e deságua no Rio Caí formando a cascata Caçador, da bacia encontra-se sujeita a uma série de impactos ambientais, cuja altura aproximada é de 80 m. Os 2 pontos amostrados apresentam alto grau de sombreamento devido à mata ciliar podendo-se destacar as barragens localizadas no curso superior do e estão situados a montante da cascata Caçador. No ponto rio e a diluição de efl uentes provenientes de esgotos domésticos e P1 (29° 18’ 50” S e 50° 47’17” W) predominam corredeiras industriais (SEMA-RS, 2008). com água rasa e leito constituído por rochas. No ponto P2 O conhecimento da distribuição das espécies de peixes do Rio (29° 18’ 20” S e 50° 48’ 06” W) ocorre um afl oramento rochoso Grande do Sul e o inventariamento de regiões pouco avaliadas, como com pouca correnteza, profundidade média de 1 m e leito com riachos nas cabeceiras dos principais rios, estão entre os estudos prio- matéria orgânica acumulada. ritários para que se tenham informações que subsidiem medidas de • Arroio Tiririca (pontos P3 e P4) - Possui aproximadamente preservação da ictiofauna do Estado (Reis et al. 2003b). As drenagens 8 km de extensão, percorre trechos em áreas urbanas e é um da Bacia do Caí são pobremente estudadas quanto a sua ictiofauna, afl uente do arroio Caracol, o qual deságua no Rio Caí formando principalmente nas regiões de cabeceiras. A maior parte das infor- a cascata Caracol (aproximadamente 131 m de altura). O ponto mações disponíveis na literatura referem-se ao trecho inferior do rio P3 (29° 19’ 33” S e 50° 48’ 31” W) apresenta alto grau de (Hensel 1868, 1870, Teixeira 1989, Volkmer-Ribeiro et al. 2004). sombreamento devido à mata ciliar (presença de Pinus spp.), Nesse contexto, as Unidades de Conservação podem desempe- predomínio de corredeiras com água rasa e leito constituído por nhar um papel importante em estratégias de preservação. A Floresta rochas. O ponto P4 (29° 19’ 01” S e 50° 51’ 07” W) localiza- Nacional (FLONA) de Canela é a maior Unidade de Conservação se próximo a foz, onde a mata ciliar é escassa, a correnteza é localizada na região do curso superior da bacia hidrográfi ca do Rio moderada, a profundidade média é de 0,8 m e o leito é con- Caí e, implantada há mais de 50 anos, ainda não possui um levanta- stituído por pedras de diferentes tamanhos e areia. mento de sua ictiofauna. • Arroio Saiqui (ponto P5) - Possui em torno de 7 km de ex- O presente estudo apresenta dados referentes à inventariamentos tensão, com pequenas quedas d’águas ao longo do seu curso, da fauna de peixes da FLONA de Canela e da região de entorno, com sendo a maior delas com cerca de 10 m de altura e desemboca a intenção de contribuir para a atualização do seu plano de manejo e diretamente no Rio Caí. O Ponto amostrado constitui-se em para um maior conhecimento da fauna de peixes da região. um ambiente de corredeira seguido por um poção. O trecho de corredeira apresenta pouca profundidade, alto grau de som- Material e Métodos breamento devido à mata ciliar e leito constituído por rochas. O trecho de poção é menos sombreado, a correnteza é lenta, 1. Área de estudo a profundidade média é de 1,2 m, e o leito apresenta grande quantidade de matéria orgânica acumulada (29° 18’ 32” S e A FLONA de Canela foi criada em 1946 pelo extinto Instituto 50° 45’ 41” W). Nacional do Pinho e está localizada a 6 km do centro do município de • Açude 1 (ponto P6) - Foi construído em 1968, possui 4 ha de Canela, RS (Ferraz 2003). A unidade de conservação enquadra-se na área e profundidade média estimada de 1,3 m. A água provém categoria de “Uso Sustentável”, a qual visa conciliar a utilização dos do arroio Tiririca e de nascentes próximas à área industrial do recursos naturais com a preservação ambiental (SNUC 2002). município de Canela, à áreas com aglomerações residenciais, http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?inventory+bn01709022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 223

Ictiofauna da Floresta Nacional de Canela

28°

Brasil

Oceano Atlântico

32°

51°

57°

50° 45' 1 km 29° 15'

Rio Caí N

OL

S

Arroio Caçador

Arroio Saiqui Arroio Caracol 2

5 1 4

Drenagens 7 Arroio Tiririca 8 9 Limites flona 6 Continua 3 Pontos de coleta 20° Quedas d'água

Figura 1. Localização dos pontos de coleta (P1 a P9) na Floresta Nacional de Canela e entorno, bacia do Rio Caí, RS. A linha vermelha tracejada indica a delimitação da área da unidade de conservação. Figure 1. Location of the collection sites (P1 to P9) at Floresta Nacional de Canela and in the nearby area, Caí river basin, RS. The red traced line indicates the area of the conservation unity. http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?inventory+bn01709022009 http://www.biotaneotropica.org.br 224 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Dala-Corte, R.B. et al.

à rodovia RS-235 e à localidade Saiqui, além de pequenos ambas com uma. A riqueza específi ca no arroio Tiririca foi igual a 3 cursos d’água do interior da unidade. Ocorrem macrófi tas e no arroio Caçador, assim como no arroio Saiqui, igual a 6. aquáticas (Nymphoides indica, Nymphaea sp. e Myriophyllum As espécies comuns aos 3 cursos d’água inventariados (Caçador, sp.) cobrindo quase que totalmente a superfície da água Tiririca e Saiqui) foram Hyphessobrycon luetkenii, Phalloceros (29° 19’ 27” S e 50° 48’ 50” W). caudimaculatus e Trichomycterus sp. Como espécies de ocor- • Açude 2 (ponto P7) - Sua construção foi concluída no ano rência restrita ao arroio Caçador, foram registradas Astyanax aff. de 2000, possui cerca de 3 ha de área e profundidade média scabripinnis, Heptapterus mustelinus e Hyphessobrycon sp.. Por estimada de 1,8 m. A água provém de nascentes situadas no outro lado, Astyanax cremnobates e Astyanax jacuhiensis tiveram interior da unidade. Não apresenta macrófi tas aquáticas co- ocorrência apenas para o arroio Saiqui. Não ocorreram espécies brindo a superfície da água (29° 19’ 16” S e 50° 48’ 54” W). restritas ao arroio Tiririca. • Açude 3 (ponto P8) - Foi construído em 1962, possui cerca de Hyphessobrycon luetkenii teve a distribuição mais ampla, ocor- 1,5 ha de área e profundidade média estimada de 1,7 m. Sua rendo em quase todos os pontos amostrados, com exceção do açude 3 água é oriunda de pequenos cursos d’água próximos a unidade. (P8) e do banhado (P9). Por outro lado, Callichthys callichthys foi Ocorrem macrófi tas aquáticas apenas nas margens do açude registrado somente no banhado (P9). (29° 19’ 20” S e 50° 49’ 05” W). • Banhado (ponto P9) - Localiza-se na margem do Açude 1, Discussão possui uma área aproximada de 2 ha e vegetação emergente constituída predominantemente por gravatás (Eryngium sp.) A predominância de ciclídeos, encontrada nos açudes inventaria- (29° 19’ 32” S e 50° 48’ 37” W). dos neste estudo, pode ser explicada por esses ambientes possuírem características de água parada. Segundo Kullander (2003), a maioria 3. Métodos de amostragem dos ciclídeos neotropicais tem preferência por ambientes lênticos, com exceção de poucos gêneros. No trecho superior da bacia do Rio Para a realização das coletas foram efetuadas 26 expedições a Caí, existe uma grande quantidade de açudes e barragens utilizados campo (com duração de um a 4 dias cada), no período de maio de para piscicultura. O represamento de arroios e rios para construção de 2004 a julho de 2007, contemplando todas as estações de cada ano. açudes ou barragens transforma um trecho de água corrente natural Os métodos aplicados variaram de acordo com o ambiente amostrado. em um ambiente de água parada, podendo favorecer a proliferação Para a captura dos exemplares, nos arroios, foram empregados puçá de determinados organismos, como muitos ciclídeos neotropicais. Ao (malha 2 mm entre nós opostos), aplicado tanto nas margens quanto mesmo tempo, não se pode descartar a possibilidade de introdução junto ao leito, armadilhas do tipo covo (confeccionadas de garrafas intencional (peixamento) de algumas destas espécies de ciclídeos, PET) e arrastos com rede do tipo picaré (malha de 5 mm entre nós visando o incremento da pesca na região. opostos). Nos açudes, foram empregadas redes de emalhar (malhas Para os arroios, a maior representatividade das ordens Characi- de 1,5 a 4,5 cm entre nós opostos), linhas de espera, puçá (aplicado formes e Siluriformes está de acordo com o padrão encontrado na junto à vegetação marginal) e armadilhas do tipo covo. No banhado, maioria dos rios e riachos neotropicais (Lowe-McConnell 1999). utilizou-se apenas puçá para a captura dos exemplares. Mais de 80% das espécies de peixes continentais da América do Sul Os espécimes coletados foram fi xados em formol 10% e, pos- pertence às ordens Characiformes e Siluriformes (Castro 1999), as teriormente, transferidos para álcool 70%. Exemplares testemunhos quais são representadas, principalmente, pelas famílias Characidae foram depositados na coleção ictiológica do Museu de Ciências e Loricariidae, respectivamente (Reis et al. 2003a). Como esperado, Naturais da Fundação Zoobotânica do Rio Grande do Sul (MCN – nos arroios estudados predominaram espécies de caracídeos, entre FZB/RS), lotes MCN 18650 a 18665 e 18670 a 18673. os Characiformes. Por outro lado, nenhuma espécie da família Lo- ricariidae foi encontrada, entre os Siluriformes. Nos arroios, esta Resultados ordem foi representada exclusivamente por Heptapterus mustelinus Ao total, incluindo todos os pontos amostrados, foram encon- (Heptapteridae) e por Trichomycterus sp. (Trichomycteridae). Tais tradas 20 espécies d e peixes pertencentes a 10 famílias e 6 ordens espécies apresentam o corpo cilíndrico e alongado, sugerindo uma (Tabela 1). As ordens Characiformes (com 6 espécies), Perciformes adaptação à ocupação de pequenas fendas, como entre as pedras do (com cinco espécies) e Siluriformes (com 4 espécies) foram as mais leito dos ambientes de correnteza amostrados neste trabalho. A baixa riqueza específi ca dos riachos em questão pode estar representativas, perfazendo 75% das espécies amostradas. Já as ordens relacionada ao fato destes ambientes estarem localizados em uma re- Cyprinodontiformes e Gymnotiformes foram as menos representati- gião de cabeceira (a cerca de 800 m de altitude), limitados por quedas vas, com apenas uma espécie (5%) cada. d‘água. No estudo de Vieira et al. (2005), em riachos de cabeceira 1. Distribuição de espécies por ambiente nas bacias do Rio Doce e São Francisco (MG), foram encontradas 43 espécies de peixes para os trechos abaixo de 750 m de altitude, Para os açudes, foi registrado um total de 12 espécies (pontos 14 para os trechos de 750 a 850 m e apenas duas para os trechos acima P6, P7 e P8), sendo as ordens Perciformes (com cinco espécies) e de 850 m de altitude, isolados por quedas d’água. Cypriniformes (com 3 espécies) as mais representativas. Os açudes No Rio Grande do Sul, Vilella et al. (2004), estudando a fauna caracterizaram-se pela predominância de ciclídeos (Australoheros sp., aquática de um riacho costeiro da bacia hidrográfi ca do Rio Maquiné, Crenicichla lepidota, Geophagus brasiliensis e Gymnogeophagus encontraram zero, uma e 14 espécies de peixes em 3 pontos locali- rhabdotus) e de espécies exóticas introduzidas, com distribuição zados a 730, 309 e 140 m de altitude, respectivamente, estando os restrita a estes ambientes (Ctenopharingodon idella, Cyprinus carpio, 2 primeiros pontos isolados por cachoeiras. A existência de quedas Hypophthalmichthys molitrix e Micropterus salmoides). d’água nos trechos superiores das drenagens é um dos principais Somando os registros que ocorreram nos arroios (P1, P2, P3, P4 fatores que difi cultam a troca de fauna com os trechos inferiores, e P5), foram encontradas nove espécies em cursos d’água. Os Chara- contribuindo, assim, para o isolamento das populações (Vilella et al. ciformes foram os mais representativos, com cinco espécies, seguidos 2004, Vieira et al. 2005). De acordo com Peres-Neto et al. (1995), esse por Siluriformes, com duas e Cyprinodontiformes e Perciformes reduzido número de espécies em regiões de cabeceira pode, também, http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?inventory+bn01709022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 225

Ictiofauna da Floresta Nacional de Canela

Tabela 1. Relação das espécies de peixes registradas (assinaladas por um X) em cada um dos pontos amostrados (P) na Floresta Nacional de Canela e região de entorno, RS, entre 2004 e 2007. Table 1. List of the fi sh species registered (marked by an X) in each sampled site (P) at Floresta Nacional de Canela and in the nearby region, RS, from 2004 to 2007. Táxon / Ponto P1 P2 P3 P4 P5 P6 P7 P8 P9 CHARACIFORMES CHARACIDAE Astyanax aff. scabripinnis (Jenyns, 1842) XX Astyanax cremnobates Bertaco & Malabarba, 2001 X Astyanax jacuhiensis (Cope, 1894) X Hyphessobrycon luetkenii (Boulenger, 1887) XXXXXXX Hyphessobrycon sp. X ERYTHRINIDAE Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) X SILURIFORMES HEPTAPTERIDAE Heptapterus mustelinus (Valenciennes, 1835) X Rhamdia quelen (Quoy & Gaimard, 1824) XXX CALLICHTHYIDAE Callichthys callichthys (Linnaeus, 1758) X TRICHOMYCTERIDAE Trichomycterus sp. XX XX PERCIFORMES CICHLIDAE Australoheros sp. XXX Crenicichla lepidota Heckel, 1840 X Geophagus brasiliensis (Quoy & Gaimard, 1824) XXXX Gymnogeophagus rhabdotus (Hensel, 1870) XX CENTRARCHIDAE *Micropterus salmoides (Lacepède, 1802) X CYPRINIFORMES CYPRINIDAE *Ctenopharyngodon idella (Valenciennes, 1844) X *Cyprinus carpio Linnaeus, 1758 X *Hypophthalmichthys molitrix (Valenciennes, 1844) X CYPRINODONTIFORMES POECILIIDAE Phalloceros caudimaculatus (Hensel, 1868) XX XX GYMNOTIFORMES GYMNOTIDAE Gymnotus aff. carapo Linnaeus, 1758 X *Espécie exótica introduzida. estar relacionado às altas fl utuações ambientais a qual esses ambientes fi nido, tais como A. aff. scabripinnis, a qual pertence a um complexo são submetidos e a baixa diversidade de hábitats disponíveis. de espécies com o corpo morfologicamente parecido (Bertaco & Segundo a análise de Castro (1999), o predomínio de espécies Malabarba 2001, Bertaco & Lucena 2006), de Trichomycterus sp., de peixes de pequeno porte (de 80 a 100%), é um padrão provável uma espécie ainda não descrita, e de Australoheros sp., espécie pro- para riachos sul-americanos. Os resultados obtidos para os arroios vavelmente não descrita, cuja identifi cação taxonômica carece de uma Caçador, Saiqui e Tiririca são similares a este padrão esperado, uma revisão do gênero para o sistema da laguna do Patos. Hyphessobrycon vez que 78% das espécies capturadas possuem pequeno porte (menor sp. também parece ser uma espécie diferente das já descritas para que 15 cm). Conforme ainda Castro (1999), os ambientes de riachos o sistema da laguna dos Patos, porém cabe ressaltar que apenas um parecem ter exercido, ao longo da evolução, uma série de pressões exemplar foi coletado, mesmo após um aumento no esforço de captu- seletivas que favoreceram a redução no tamanho corporal das espécies ra. Ainda é importante destacar o registro de A. cremnobates, espécie de peixes que utilizam estes ambientes. com distribuição conhecida apenas para regiões de elevada altitude da Em relação aos resultados obtidos dos riachos inventariados, Serra Geral do RS (de 800 à 1000 m), nas cabeceiras de tributários destaca-se a ocorrência de espécies com “status” taxonômico inde- dos rios Jacuí e Maquiné (Bertaco & Malabarba 2001). http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?inventory+bn01709022009 http://www.biotaneotropica.org.br 226 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Dala-Corte, R.B. et al.

Embora neste levantamento as espécies exóticas tenham sido do- HENSEL, R.F. 1870. Beiträge zur kenntniss der Wirbeltiere Süd-Brasiliens. cumentadas apenas em açudes, já existem publicações demonstrando Arch. Naturgesch. 36:50-91. a ocorrência de peixes não nativos em ambientes naturais do sistema KULLANDER, S.O. 2003. Family Cichlidae. In Check list of the freshwater da laguna dos Patos (e.g. Braun et al. 2003, Garcia et al. 2004, Saccol- fi shes of South and Central America (R.E. Reis, S.O. Kullander & C.J. Ferraris Jr., eds). Edipucrs, Porto Alegre, p. 605-654. Pereira et al. 2006). A introdução de espécies é considerada uma das maiores causas para perda de biodiversidade na atualidade (Fontana LOWE-McCONNELL, R.H. 1999. Estudos ecológicos de comunidades de peixes tropicais. Editora da Universidade de São Paulo, São Paulo. et al. 2003, Ziller & Zalba 2007). Peixes exóticos em ambientes natu- MORENO, J.A. 1961. Clima do Rio Grande do Sul. Secretaria da Agricultura rais podem agir como predadores, competidores ou ainda disseminar do Rio Grande do Sul, Porto Alegre. organismos patogênicos (Reis et al. 2003b). Desse modo, a erradi- PERES-NETO, P.R., BIZERRIL, C.R.F. & IGLESIAS, R. 1995. An cação das espécies exóticas da unidade de conservação é altamente overview of some aspects of river ecology: a case study on fish recomendável e de fundamental importância para a preservação dos assemblages distribution in an eastern Brazilian coastal river. Oecol. peixes nativos e dos ecossistemas aquáticos da região. Bras. 1:317-334. Os impactos ambientais já exercidos sobre a área inventariada REIS, R.E., KULLANDER, S.O. & FERRARIS Jr, C.J. 2003a. Check list podem ter ocasionado uma diminuição da biodiversidade de peixes. of the freshwater fi shes of South and Central America. Edipucrs, Porto No entanto, a falta de estudos prévios inviabiliza que sejam feitas Alegre. maiores considerações em relação às possíveis modifi cações ocorridas REIS, R.E., LUCENA, Z.M.S., LUCENA, C.A.S. & MALABARBA, L.R. na ictiofauna do local. 2003b. Peixes. In Livro vermelho da fauna ameaçada de extinção no Rio Grande do Sul (C.S. Fontana, G.A. Bencke, R.E. Reis, eds). Edipucrs, Porto Alegre, p. 117-145. Agradecimentos SACCOL-PEREIRA, A., MILANI, P.C.C. & FIALHO, C.B. 2006. Primeiro registro de Acestrorhynchus pantaneiro Menezes, 1992 (Characiformes, Aos colegas do Centro Universitário Feevale que participaram Acestrorhynchidae) no sistema da laguna dos Patos, Rio Grande do Sul, da realização do projeto que resultou neste trabalho, ao José Pezzi Brasil. Biota Neotrop. 6(3): http://www.biotaneotropica.org.br/v6n3/ da Silva (PUCRS) e Paulo César Milani (PUCRS) pelo auxílio nas pt/abstract?short-communication+bn00706032006 (último acesso em identifi cações dos peixes, ao Marco A. Azevedo pelas sugestões do 18/08/2008). texto e ao Daniel Bühler e Tassiana G. de Paula pela ajuda nas coletas. SCHAEFER, S.A. 1998. Confl ict and resolution: impact of new taxa on Um agradecimento especial ao Ewerton Ferraz, Raul Paixão Coelho e Phylogenetic studies of the Neotropical cascudinhos (Siluroidei: Paulo Rossi (ICMBio/Canela), por todo apoio logístico e cordialidade Loricariidae). In Phylogeny and classifi cation of Neotropical fi shes (L.R. Malabarba, R.E. Reis, R.P. Vari, Z.M.S. Lucena & C.A.S. Lucena, eds). oferecidos durante as expedições a Floresta Nacional de Canela. Edipucrs, Porto Alegre, p. 375-400. SCHNEIDER, P.R., BRENA, D., FINGER, C., LONGHI, S., HOPPE, J., Referências Bibliográficas VINADÉ, L., NASCIMENTO, R., AZAMBUJA, P. & MENEZES, L. 1989. Plano de manejo para Floresta Nacional de Canela. FATEC, AGOSTINHO, A.A., THOMAZ, S.M. & GOMES, L.C. 2005. Conservação Santa Maria. da biodiversidade em águas continentais do Brasil. Megadiversidade, 1(1):70-78. 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Macroalgas de ambientes lóticos da região centro-oeste do Paraná, região sul do Brasil

Ciro Cesar Zanini Branco1,2, Cleto Kaveski Peres1,

Rogério Antônio Krupek1 & Fernando Rodrigo Bertusso1

1Departamento de Ciências Biológicas, Laboratório de Biologia Aquática, Faculdade de Ciências e Letras, Universidade Estadual Paulista – UNESP, Av. Dom Antônio, 2100, CEP 19806-900, Assis, SP, Brasil 2Autor para correspondência: [email protected]

BRANCO, C.C.Z., PERES, C.K., KRUPEK, R.A. & BERTUSSO, F.R. Stream macroalgae from the mid- western region of Paraná State, southern Brazil. Biota Neotrop., 9(2): http://www.biotaneotropica.org.br/ v9n2/en/abstract?inventory+bn01909022009.

Abstract: Taxonomic studies focusing on the inventory of lotic macroalgae in different regions are important contributions to the basic knowledge for these algal communities. In this context, the main objective of this investigation was to accomplish a fl oristic survey of the stream macroalgal communities in the mid-west region of Paraná State, Southern Brazil, a poorly investigated subtropical area. Twenty-two stream segments were sampled by means of cross-transect technique. Twenty-four macroalgal taxa were found, including 18 subgeneric taxa and 6 vegetative groups. Chlorophyta was the most species rich division (13 taxa = 54% of the total), followed by Cyanophyta (fi ve taxa = 21%) and Rhodophyta and Heterokontophyta (3 taxa = 12.5%). Phormidium retzii (C. Agardh) Gomont (Cyanophyta) was the most widespread species, and mats the predominant morphological type. Although all the macroalgal taxa had been previously described from Brazilian streams, 5 species are new records from Paraná State. Even with no additional species reported, the survey in the mid-west region of Paraná State are relevant, since it expanded the geographical and environmental distribution of the stream macroalgal communities in Brazil. Keywords: fl oristic survey, stream macroalgae, subtropical region, Chlorophyta, Paraná State.

BRANCO, C.C.Z., PERES, C.K., KRUPEK, R.A. & BERTUSSO, F.R. Macroalgas de ambientes lóticos da região Centro-Oeste do Paraná, região Sul do Brasil. Biota Neotrop., 9(2): http://www.biotaneotropica.org. br/v9n2/pt/abstract?inventory+bn01909022009.

Resumo: Estudos taxonômicos enfocando o inventário de macroalgas de ambientes lóticos em diferentes regiões são considerados importantes contribuições para o conhecimento básico destas comunidades algais. Neste contexto, o principal objetivo desta investigação foi realizar um levantamento fl orístico das comunidades de macroalgas da região centro-oeste do estado do Paraná, região Sul do Brasil, uma área de clima subtropical pouco investigada. Vinte e dois segmentos de rios/riachos foram amostrados através da técnica da transeção. Vinte e quatro táxons de macroalgas foram encontrados, incluindo 18 táxons subgenéricos e 6 grupos vegetativos. Chlorophyta foi a divisão com maior número de espécies (13 táxons = 54%), seguida por Cyanophyta (cinco táxons = 21%) e Rhodophyta e Heterokontophyta (3 táxons = 12,5% cada uma). Phormidium retzii (C. Agardh) Gomont (Cyanophyta) foi a espécie melhor distribuída, e emaranhados de fi lamentos o tipo morfológico predominante. Apesar de todos os táxons já tenham sido previamente descritos para ambientes lóticos brasileiros, 5 espécies são novos registros para o estado do Paraná. Embora sem nenhuma espécie nova registrada, o levantamento taxonômico da região centro-oeste do estado do Paraná é extremamente relevante, uma vez que ele amplia as distribuições geográfi ca e ambiental das comunidades de macroalgas no Brasil. Palavras-chave: levantamento fl orístico, macroalgas lótica, região subtropical, Chlorophyta, Estado do Paraná.

http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?inventory+bn01909022009 http://www.biotaneotropica.org.br 228 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Branco, C.C.Z. et al.

Introdução centro-oeste do Estado do Paraná (23° 58’-26° 13’ S e 50° 53’- 54° 35’ W), Sul do Brasil. O objetivo foi ampliar e aprimorar as infor- O componente macroscópico das algas bentônicas de ambientes mações taxonômicas sobre estes grupos algais na região subtropical lóticos [“macroalgas” como proposto por Sheath & Cole (1992)] tem do país, uma área praticamente desconhecida quanto às comunidades despertado muito interesse, tanto sobre os seus aspectos taxonômicos de macroalgas lóticas. Informações sobre a distribuição ecológica das quanto ecológicos, já que estes organismos têm sido reconhecidos comunidades de macroalgas desta mesma região geográfi ca foram como importantes na produção primária desses ecossistemas (Necchi apresentadas em um trabalho separado (Branco et al. 2009). et al. 1994, Branco & Pereira 2002, Lowe & LaLiberte 2006). Por conta deste interesse, vários estudos foram desenvolvidos, principal- Material e Métodos mente nas últimas décadas, em diversas partes do mundo (América do Norte – Sheath & Burkholder 1985, Sheath et al. 1986, Sheath A região de estudos está contida no Terceiro Planalto Paranaense, & Cole 1992, Verb & Vis 2001; Europa – Kawecka 1980, 1982, que compreende as terras situadas a oeste da escarpa da Esperança Johansson 1982, John & Moore 1985; Australásia – Biggs & Price (Figura 1). Geologicamente corresponde ao vasto derrame de rochas 1987, Entwisle 1990, Filkin et al. 2003). eruptivas (basalto, diabásios e meláfi ros) e aos depósitos de arenito No Brasil, merecem ser citados diversos estudos que enfocaram (Botucatu e Caiuá) da era Mesozóica (Wons 1982). Mais especifi ca- estes organismos (Necchi et al. 1995, 1997, 2000, 2003, Branco & mente, a região de estudos localiza-se na porção do Terceiro Planalto, Necchi 1996, 1997, 1998, Krupek et al. 2008, Branco et al. 2008), chamada de Planalto de Guarapuava, delimitada pelos rios Piquiri entretanto, levantamentos fl orísticos ainda são relativamente escassos (ao norte), Iguaçu (ao sul) e Paraná (a oeste). O relevo da região para esses grupos de organismos. Até o momento, os estudos mais representa um plano de declive que forma a encosta da escarpa da relevantes envolvendo as macroalgas lóticas foram desenvolvidos Esperança (Maack 1981), sendo este um dos seus acidentes mais nas regiões tropicais do Estado de São Paulo. Alguns exemplos neste notáveis. As altitudes variam de 1.250 m na escarpa, declinando em contexto são os trabalhos de Branco & Necchi (1996), para riachos direção oeste, atingindo valores inferiores a 550 m (Wons 1982). A da região leste da Mata Atlântica (encosta atlântica) e Necchi et al. região amostrada apresenta três tipos vegetacionais principais, segun- (1997), para a região noroeste. Exceções são os recentes levanta- do Wons (1982): a) Campos limpos – predomínio de gramíneas que mentos fl orísticos desenvolvidos no Estado do Paraná: Branco et al. geralmente refl etem solos mais pobres; apresentam-se entremeados (2008) estudaram riachos de uma unidade de conservação da fl oresta com matas ciliares e capões isolados; b) Matas de Araucária – com- ombrófi la mista (Mata de Araucária); Peres et al. (2008), amostraram preende a mata subtropical de coníferas, onde o Pinheiro do Paraná uma região de fl oresta ombrófi la densa (Mata Atlântica) da região [Araucaria angustifolia (Bert.) O. Ktze.] aparece como principal litorânea do estado; Krupek et al. (2008), realizaram levantamento elemento paisagístico; e c) Mata Pluvial Subtropical – diferencia-se em uma bacia de drenagem da região central do Estado. da Mata de Araucária por ocupar terras inferiores a 500 m de altitude Considerando que o Brasil é um país de dimensões continentais e pela ausência dos pinheiros. Os tipos climáticos principais, segundo com uma grande variedade de regiões tropicais e subtropicais nas a classifi cação de Köeppen, apresentaram-se como variações do clima quais as condições climáticas mudam enormemente, mais levanta- subtropical úmido (Wons 1982). mentos taxonômicos de outras regiões do país são necessários para O programa de amostragem foi conduzido em 22 segmentos de produzir novas e importantes informações sobre a fl ora e distribuição rios/riachos (Figura 1) visitados uma vez durante o período compreen- ecológica das comunidades de macroalgas lóticas. Neste contexto dido entre o fi nal do outono ao começo da primavera no ano de 2002 insere-se o presente estudo, com amostragens conduzidas na região (24 de maio a 25 de outubro de 2002). Este período é descrito como

BR 163

a b 3 2 BR 369

Mar. Cândido Rondon 4 1 Brasil Iguaçu PR 317 5 7 9 Cascavel Rio Piquiri 11 Goioxim Estado do 14 16 BR 277 Parque 8 21 Paraná Rio Paraná Nacional 12 17 BR 277 6 do 10 15 20 Foz do Iguaçu Iguaçu 13 Laranjeiras do Sul Guarapuava 19 Pinhão Rio Iguaçu 18 22 Serra da Esperança

Figura 1. a) Localização da região centro-oeste do estado do Paraná; e b) Detalhe da região centro-oeste do Paraná mostrando os pontos de amostragem (quadrados) e as principais cidades (triângulos). Figure 1. a) Localization of the mid-west region of Paraná State; and b) Detail of the mid-west region of Paraná State showing the sampling sites (squares) and main cities (triangles). http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?inventory+bn01909022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 229

Macroalgas lóticas da região centro-oeste do Paraná sendo o de maior diversidade e abundância de espécies de macroalgas lóticos do estado de São Paulo, exatamente o mesmo ambiente para rios/riachos do estado de São Paulo (Necchi & Pascoaloto 1993) onde a espécie foi registrada durante o presente estudo. e foi tomado como base pela ausência de informações para outras 2. Microcoleus subtorulosus Gomont (Figura 3) Ann. Sci. Nat. Bot., regiões brasileiras. Ser. 7, 15: 360, 1892. Os pontos de amostragem consistiram de trechos de 10 metros de comprimento, que foram totalmente examinados quanto a presença As características do material concordam com a descrição das espécies que compunham as comunidades de macroalgas. Os rios/ da espécie encontrada por Branco et al. (2008) em riachos da riachos variaram quanto ao tamanho, sendo amostrados desde os de Floresta Nacional de Irati. 1ª ordem até os de 5ª ordem. Os tipos morfológicos de macroalgas Distribuição e característica dos riachos (N = 3): pontos 3, 6, foram defi nidos de acordo com Sheath & Cole (1992). 17; temperatura 16,3-19,1 °C (χ = 18,1), condutividade específi ca As amostras de algas foram preservadas imediatamente após 24,8-65,6 μS.cm–1 (χ = 36,4), pH 7,6-8,3 (χ = 7,9), saturação de a coleta em formaldeído tamponado 4% (Johansson 1982). Em oxigênio 53-55% (χ = 54), velocidade da correnteza 13-84 cm/s laboratório o material preservado foi observado em microscópio (χ = 59). LEICA, mod. DM-1000 equipado com uma câmera digital LEICA, 3. Phormidium retzii (C.Agardh) Gomont (Figura 4) Ann Sci. Nat. mod. DFC-280. As medidas microscópicas e fotomicrografi as foram Bot., Sér. 7, 16: 175, 1892. realizadas com o auxílio do software LEICA IM-50 Image Manager. Os exemplares foram identifi cados, sempre que possível, até o nível As características do material concordam com a descrição de espécie e a classifi cação dos táxons dentro das divisões, classes da espécie encontrada por Branco et al. (2008) em riachos da e ordens seguiu o sistema proposto por Hoek et al. (1995), exceto Floresta Nacional de Irati. para Cyanophyta, onde foi adotado o sistema de Anagnostidis & Distribuição e característica dos riachos (N = 7): pontos 2, 4, 6, χ Komarek (1988, 1990) e Komárek & Anagnostidis (1989). Para cada 8, 9, 14, 16; temperatura 16,3-22,7 °C ( = 18,8), condutividade μ –1 χ χ táxon infragenérico foram fornecidas as seguintes informações: a) específi ca 7,5-65,6 S.cm ( = 32,5), pH 5,7-7,6 ( = 6,7), breve descrição do material contendo as informações taxonômicas saturação de oxigênio 47-68 % (χ = 59), velocidade da correnteza completas, desde que o material ainda não tivesse sido descrito em 42-91 cm/s (χ = 68). trabalhos prévios no estado do Paraná, ou quando mesmo que pre- ORDEM NOSTOCALES viamente descritos fossem identifi cadas variações morfométricas signifi cativas; b) distribuição na área de estudos, com a identifi cação 1. Scytonema arcangeli Bornet ex Flahault (Figura 5) Ann. Sci. Nat. do ponto de ocorrência e c) características ambientais (valores máxi- Bot., Sér. 7, 5: 92, 1886. mos, mínimos e médios) medidas nos rios/riachos onde o táxon foi Talo formado por tufos verde-azulados; fi lamentos regular- registrado. Comentários taxonômicos foram incorporados sempre que mente ramifi cados, 15,0-30,0 μm diâmetro, ramifi cações falsas problemas de identifi cação ou diferenças taxonômicas importantes duplas; bainha hialina a marrom-amarelada, fi na, algumas vezes foram registrados. com lamelação paralela e margens onduladas; tricomas constri- Para a identifi cação das características ambientais de cada rio/ tos ou não, 6,6-15,8 μm diâmetro, 4,0-15,0 μm comprimento; riacho investigado, e conseqüentemente da amplitude ecológica da compr./diâm. 0,3-1,5; conteúdo celular granulado, verde-azulado; ocorrência das macroalgas identifi cadas na área de estudos, as se- heterocitos raros, quadráticos ou cilíndricos, 6,5-12,0 μm compri- guintes variáveis ambientais foram medidas em cada ponto de amos- mento, 8,3-15,7 μm diâmetro; hormogônios presentes. tragem: temperatura da água, condutividade específi ca, velocidade Distribuição e característica dos riachos (N = 1): ponto 22; da correnteza, pH e oxigênio dissolvido. Todas as variáveis foram temperatura 18,4 °C, condutividade específi ca 10,8 μS.cm–1, medidas diretamente em campo com o auxílio de um analisador de pH 6,19, saturação de oxigênio 65%, velocidade da correnteza água multiparâmetro da marca Consort, modelo C535. Ainda, foi 99 cm/s. medida a velocidade da correnteza a uma profundidade de 5 cm em Comentários: Esta espécie já havia sido reportada para riachos três pontos eqüidistantes dentro do intervalo amostrado com um paranaenses (Peres et al. 2008), porém, o material analisado ap- fl uxômetro mecânico General Oceanics 2030R. resentou dimensões celulares com maiores amplitudes do que na Resultados descrição anterior. Entretanto, os valores métricos registrados para a região centro-oeste encontram-se perfeitamente de acordo com aqueles reportados para a espécie em outros estudos realizados DIVISÃO CYANOPHYTA em riachos brasileiros (p. ex., Branco et al. 1999). CLASSE CYANOPHYCEAE 2. Tolypothrix distorta Bornet et Flahault (Figura 6) Ann. Sci. Nat. Bot., Sér. 7, 5: 119, 1887. ORDEM OSCILLATORIALES Talo formado por tufos verde-azulados, fi lamentos regular- 1. Geitlerinema splendidum (Gomont) Anagnostidis (Figura 2) Pl. mente ramifi cados, 9,5-15,3 μm diâmetro; ramifi cações falsas Syst. Evol. 164: 33-46, 1989. simples; bainha hialina, fi na, homogênea; tricomas constritos nos As características do material concordam com a descrição septos, 7,5-11,3(-14,0) μm diâmetro, 2,5-4,0 μm comprimento; da espécie encontrada por Branco et al. (2008) em riachos da compr./diâm. 0,2-0,6; conteúdo celular granulado, heterocitos Floresta Nacional de Irati. arredondados ou cônico-arredondados, 10,5-13,0 μm compri- Distribuição e característica dos riachos (N = 1): ponto 21; tem- mento, 12,0-13,7 μm diâmetro. peratura 18,3 °C, condutividade específi ca 9,5 μS.cm–1, pH 6,7, Distribuição e característica dos riachos (N = 2): pontos 10, saturação de oxigênio 63%, velocidade da correnteza 38 cm/s. 13; temperatura 20,4-21,3 °C (χ = 20,8), condutividade espe- Comentários: Esta espécie tem sido descrita para ambientes cífi ca 63,8-73,4 μS.cm–1 (χ = 68,6), pH 7,21-7,45 (χ = 7,33), lênticos ou solos úmidos do Brasil (Sant’Anna & Azevedo 1995); saturação de oxigênio 74-76% (χ = 75), velocidade da correnteza entretanto, Branco et al. (1999) a reportaram para ambientes 21-34 cm/s (χ = 27.5). http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?inventory+bn01909022009 http://www.biotaneotropica.org.br 230 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Branco, C.C.Z. et al.

2 3 4 5 6 7

10 μm 30 μm 5 μm 10 μm 20 μm 50 μm

8 9 10 11 12

50 μm 50 μm 50 μm 30 μm 20 μm

Figuras 2-12. 2) Geitlerinema splendidum; 3) Microcoleus subtorulosus; 4) Phormidium retzii; 5) Scytonema arcangeli; 6) Tolypothrix distorta; 7-8) Chaetophora pisiformis, 7) rizóides, 8) sistema ereto; 9) Draparnaldia mutabilis; 10-11) Stigeoclonium fasciculare, 10) rizóides, 11) sistema ereto; 12) Ecballocystis pulvinata. Figures 2-12. 2) Geitlerinema splendidum; 3) Microcoleus subtorulosus; 4) Phormidium retzii; 5) Scytonema arcangeli; 6) Tolypothrix distorta; 7-8) Chaetophora pisiformis, 7) rhizoids, 8) erect system; 9) Draparnaldia mutabilis; 10-11) Stigeoclonium fasciculare, 10) rhizoids, 11) erect system; 12) Ecballocystis pulvinata.

Comentários: Os espécimes observados apresentaram tricomas 2. Draparnaldia mutabilis (Roth) Bory (Figura 9) Ann. Mus. National menores do que o geralmente reportado na literatura; entretanto, d’Hist. Natur. 12: 405, 1808. todas as outras características estão de acordo com a circunscrição Planta consistindo de fi lamentos ramifi cados, envolvido por da espécie (Branco et al. 1999). Por isso, acreditamos que a uma mucilagem macia, quase fl uida; eixo principal distinto com variação encontrada representa apenas ampliação na variabili- células cilíndricas infl adas, (56,0–)78,0-146,0 μm comprimento, dade morfométrica daquele caráter da espécie. Este é o primeiro 44,0-102,0 μm diâmetro, compr./diâm. 0,9-1,9; fascículos laterais registro desta espécie para o Estado do Paraná. quase sempre sem raque distinta, ovalados; ramifi cações di- ou tricotômicas, alternas ou opostas; células dos ramos laterais DIVISÃO CHLOROPHYTA cilíndricas, 25,0-50,0 μm comprimento, 8,0-12,0 μm diâmetro, CLASSE CHLOROPHYCEAE compr./diâm. 2,1-5,4; sistema basal formado por massa profusa de rizóides ramifi cados. ORDEM CHAETOPHORALES Distribuição e característica dos riachos (N = 1): ponto 7; tem- peratura 22,3 °C, condutividade específi ca 60,2 μS.cm–1, pH 7,22, 1. Chaetophora pisiformis (Roth) C. Agardh (Figuras 7-8) Dispositio saturação de oxigênio 93%, velocidade da correnteza 56 cm/s. Algarum Sueicae 4; 43, 1812. Comentários: Esta espécie já foi descrita para riachos para- Planta com matriz gelatinosa macia, verde claro; fi lamentos naenses (Branco et al. 2008), porém, o material analisado apre- eretos di- ou tricotomicamente ramifi cados; células do eixo prin- sentou maiores amplitudes das dimensões celulares do que na μ cipal cilíndricas, raramente infl adas, 23,4-41,6 m comprimento, descrição anterior. 7,8-11,7 μm diâmetro, compr./diâm. 3,0-5,2; sistema basal com- posto exclusivamente por rizóides surgindo das células iniciais 3. Stigeoclonium fasciculare Kützing (Figuras 10-11) Bot. Ztg. 5: do fi lamento ereto, ocasionalmente a partir de células da região 177, 1847 mediana do fi lamento. Planta verde claro; sistema basal composto por rizóides Distribuição e característica dos riachos (N = 1): ponto 19; partindo de uma massa de células esféricas; sistema ereto bem temperatura 18,3 °C, condutividade específi ca 10,2 μS.cm–1, desenvolvido e ramifi cado; ramifi cações alternas ou opostas, pH 6,27, saturação de oxigênio 53%, velocidade da correnteza frequentemente formada por fascículos nas proximidades da 42 cm/s. região apical; células do eixo principal cilíndricas, similar em for- Comentários: Este é o primeiro registro desta espécie para o mato e tamanho ao longo da planta, 25,0-40,0 μm comprimento, Estado do Paraná. 11,5-17,0 μm diâmetro, compr./diâm. 2,4-6,2; células dos ramos http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?inventory+bn01909022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 231

Macroalgas lóticas da região centro-oeste do Paraná

laterais cilíndricas ou levemente infl adas, 7,4-20,0 μm long, Distribuição e característica dos riachos (N = 1): ponto 21; tem- 6,5-13,8 μm diâmetro, compr./diâm. 1,1-1,7; ápices dos ramos peratura 18,3 °C, condutividade especifi ca 9,5 μS.cm–1, pH 6,7, acuminados, formação de zoósporos evidenciada pela presença saturação de oxigênio 63%, velocidade da correnteza 38 cm/s. de fi lamentos multisseriados. ORDEM OEDOGONIALES Distribuição e característica dos riachos (N = 1): ponto 7; tem- peratura 22,3 °C, condutividade específi ca 60,2 μS.cm–1, pH 7,22, 1. Bulbochaete sp. (Figura 14) saturação de oxigênio 93%, velocidade da correnteza 56 cm/s. Filamentos ramificados com células sub-cilíndricas, Comentários: Este é o primeiro registro desta espécie para o 15,0-20,0 μm diâmetro, 25,0-32,5 μm comprimento. Oogônios Estado do Paraná. e anterídios não observados. Distribuição e característica dos riachos (N = 1): ponto 19; ORDEM CHLOROCCOCALES temperatura 18,3 °C, condutividade específi ca 10,2 μS.cm–1, 1. Ecballocystis pulvinata Bohlin var. pulvinata (Figura 12) Sv. Vet.- pH 6,27, saturação de oxigênio 53%, velocidade da correnteza Akad. Hand., 23(7): 1, 1897 42 cm/s. Comentários: Somente uma única população estéril de As características do material concordam com a descrição da Bulbochaete foi encontrada na área de estudos, tornando impos- espécie encontrada por Peres et al. (2008) em riachos da Serra sível a sua identifi cação em nível específi co. da Prata. Distribuição e característica dos riachos (N=1): ponto 18; tem- 2. Oedogonium sp. (Figura 15) peratura 16,4 °C, condutividade específi ca 15,5 μS.cm–1, pH 6,76, Filamentos com células cilíndricas, (10,5-)12,5-23,4 μm saturação de oxigênio 50%, velocidade da correnteza 75 cm/s. diâmetro, 22,5-32,5(-55,9) μm comprimento. Oogônios e an- terídios não observados. ORDEM DESMIDIALES Distribuição e característica dos riachos (N = 4): pontos 9, 13, 17, 19; temperatura 18,3-21,3 °C (χ = 20,2), condutividade 1. Desmidium grevillii (Kützing ex Rafs) De Bary (Figura 13) Con- específi ca 10,2-63,8 μS.cm–1 (χ = 36,6), pH 6,27-7,45 (χ = 6,83), jugate 42: pl. 4, 1858 saturação de oxigênio 53-76% (χ = 66.7), velocidade da corren- Filamentos enrolados, envolvidos por bainha de mucilagem; teza 34-91 cm/s (χ = 55.7). células aproximadamente mais longas do que largas, levemente Comentários: Somente populações estéreis de Oedogonium constritas, 62,5-75,0 μm comprimento, 20,0-25,0 μm diâmetro; foram encontradas na área de estudos, tornando impossível a vista vertical elíptica. identifi cação em nível específi co.

13 14 15 16 17 18

30 μm 50 μm 20 μm 20 μm 30 μm 30 μm

19 20 21 22 23 24

30 μm

25

30 μm 200 μm 50 μm 20 μm 30 μm 10 μm

Figuras 13-25. 13) Desmidium grevillii; 14) Bulbochaete sp.; 15) Oedogonium sp.; 16) Tetraspora lubrica; 17) Mougeotia sp.; 18) Spirogyra sp.; 19) Zygnema sp.; 20-21) Nitella subglomerata, 20) detalhe do dáctilo, 21) oogônio (núcula); 22) Klebsormidium fl uitans; 23-24) Hydrosera whampöensis, 23) colônia fi la- mentosa, 24) vista valvar; 25) Pleurosira laevis. Figures 13-25. 13) Desmidium grevillii; 14) Bulbochaete sp.; 15) Oedogonium sp.; 16) Tetraspora lubrica; 17) Mougeotia sp.; 18) Spirogyra sp.; 19) Zygnema sp.; 20-21) Nitella subglomerata, 20) detail of dactyls, 21) oogonium (nucule); 22) Klebsormidium fl uitans; 23-24) Hydrosera whampöensis, 23) fi lamentous colony, 24) valvar view; 25) Pleurosira laevis. http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?inventory+bn01909022009 http://www.biotaneotropica.org.br 232 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Branco, C.C.Z. et al.

ORDEM TETRASPORALES diâmetro, 7-8 convoluções, corônula 19,6-55,3 μm comprimento, 28,5-65,2 μm diâmetro. 1. Tetraspora lubrica (Roth) C. Agardh (Figura 16) Syst. Algar., Distribuição e característica dos riachos (N = 4): pontos 9, 1824 13, 17, 19; temperatura 18,0-18,3 °C (χ = 18,3), condutividade As características do material concordam com a descrição da específi ca 10,2-43,7 μS.cm–1 (χ = 26,9), pH 6,2, saturação de ox- espécie encontrada por Krupek et al. (2008) em riachos da bacia igênio 53-66,5% (χ = 59,7), velocidade da correnteza 42-43 cm/s do rio das Pedras, Guarapuava. (χ = 42,5). Distribuição e características do riacho (N = 2): pontos 19, 21; temperatura 18,3 °C (χ = 18,3), condutividade específi ca 9,5- ORDEM KLEBSORMIDIALES 10,2 μS.cm–1 (χ = 9,8), pH 6,2-6,6 (χ = 6,4), saturação de oxigênio 53-63% (χ = 58), velocidade da correnteza 38-42 cm/s (χ = 40). 1. Klebsormidium fl uitans (Gay) Lokhorst (Figura 22) Plantas formadas por fi lamentos emaranhados; fi lamentos ORDEM ZYGNEMATALES usualmente enrolados, às vezes retos, com articulações em μ μ 1. Mougeotia sp. (Figura 17) forma de joelho; células 3,9-9,1 m de diâmetro, 5,2-10,4 m de comprimento, compr./diâm. 0,6-1,4 μm, cilíndricas ou dolif- Filamentos formando emaranhados, células cilíndricas, ormes; paredes celulares fi nas, usualmente com peças em H na 10,4-32,5 μm de diâmetro, 37,7-132,5 μm de comprimento. região dos septos; cloroplastos parietais, ocupando a maior parte Zigósporos não observados. da circunferência celular. Distribuição e características dos riachos (N = 1): pontos 2; Distribuição e características do riacho (N = 1): ponto 20; temperatura 19,8 °C, condutividade específi ca 6,2 μS.cm–1, temperatura 18,0 °C, condutividade específi ca 43,7 μS.cm–1, pH 6,6, saturação de oxigênio 53%, velocidade da correnteza pH 6,2, saturação de oxigênio 66,5%, velocidade da correnteza 81 cm/s. 43 cm/s. Comentários: Somente uma única população estéril de Comentários: Este é o primeiro registro desta espécie para o Mougeotia foi encontrada na área de estudos, tornando impossível estado do Paraná. a sua identifi cação em nível específi co. 2. Spirogyra sp. (Figura 18) DIVISÃO HETEROKONTOPHYTA Filamentos formando emaranhados; células cilíndricas, CLASSE BACILLARIOPHYCEAE 26,5-74,2 μm de diâmetro, 57,5-180,2 μm de comprimento. Zigósporos não observados. ORDEM CENTRALES Distribuição e características dos riachos (N = 4): pontos 13, 1. Hydrosera whampoensis (Schwartz) Deby (Figs. 23-24) J. Microgr. 16, 17, 21; temperatura 18,3-21,3 °C (χ =19), condutividade específi ca 9,5-63,8 μS.cm–1 (χ = 40,4), pH 6,4-7,4 (χ = 6,8), 15: 209, 1891. saturação de oxigênio 55-74% (χ = 64), velocidade da correnteza As características do material concordam com a descrição da 7-60 cm/s (χ = 30). espécie encontrada por Landucci & Ludwig (2005). Comentários: Somente populações estéreis de Spirogyra foram Distribuição e características do riacho (N = 1): ponto 11; tem- encontradas na área de estudos, tornando impossível a identifi - peratura 18,2 °C, condutividade específi ca 51,7 μS.cm–1, pH 7,1, cação em nível específi co. saturação de oxigênio 69%, velocidade da correnteza 16 cm/s.

3. Zygnema sp. (Figura 19) ORDEM TRICERATIALES Filamentos formando emaranhados, células cilíndricas, 1. Pleurosira laevis (Ehrenberg) Compère (Figura 25) Bacillaria 5: 14,3-35,0 μm de diâmetro, 13-52,5 μm de comprimento; cloro- 117-178, 1982, Figuras 1-17, 20, 39. plastos estrelados, 2 por célula, presença de um pirenóide central por célula. Zigósporos não observados. Colônia formada por pseudofi lamentos densamente emara- μ Distribuição e características do riacho (N = 2): pontos 2, 21, nhados, células com valvas circulares a subcirculares, 50-64 m μ 22; temperatura 17,2-18,4 °C (χ = 18), condutividade específi ca diâmetro, 14-16 estrias em 10 m; superfície valvar reta; estrias 6,2-10,8 μS.cm–1 (χ = 8,83), pH 6,2-6,7 (χ = 6,5), saturação de multisseriadas e radiadas desde o centro valvar e descendo pelo oxigênio 53-64% (χ = 60), velocidade da correnteza 38-99 m/s manto; grânulos podem estar dispersos pela superfície valvar. (χ = 73). Distribuição e características dos riachos (N = 2): pontos 5, 11; Comentários: Somente populações estéreis de Zygnema foram temperatura 16,6-18.2 °C (χ = 17,4), condutividade específi ca encontradas na área de estudos, tornando impossível a identifi - 51,7-135,4 μS.cm–1 (χ = 93,5), pH 7.1-7,9 (χ = 7,5), saturação de cação em nível específi co. oxigênio 67-69% (χ = 68), velocidade da correnteza 16-77 cm/s (χ = 46,5). CLASSE CHAROPHYCEAE CLASSE XANTOPHYCEAE ORDEM CHARALES ORDEM VAUCHERIALES 1. Nitella subglomerata A. Braum (Figs. 20-21) Mber. Dt. Akad. Wiss. Berlin, 1858: 356. 1859. 1. Vaucheria sp. (Figura 26) Plantas monóicas, 10-25 cm de altura, sem incrustação calcária; Talo formado por densos emaranhados de fi lamentos sifoná- verticilos estéreis bem desenvolvidos, verticilos férteis reduzidos, ceos; sifões estéreis, escassamente ramifi cados; 5.5-87.5 μm de formando capítulos; capítulos numerosos, distribuídos por toda diâmetro. Oogônios e anterídios não observados. a planta, 1-3 por verticilos, semi-esférico a cônico, frouxos, Distribuição e características do riacho (N = 4): pontos 7, 2-6 mm diâmento, gametângios solitários ou em conjunto; núcu- 10, 11, 16; temperatura 17,9-22,3 °C (χ = 19,4), condutividade las 1-5 por nós, sésseis, 220-600 μm comprimento, 160-380 μm específi ca 27,1-73,4 μS.cm–1 (χ = 51,1), pH 5,3-7,2 (χ = 6,7), http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?inventory+bn01909022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 233

Macroalgas lóticas da região centro-oeste do Paraná

saturação de oxigênio 48-93% (χ = 70), velocidade da correnteza 15,5-58,4 μS.cm–1 (χ = 37), pH 6,8-6,9 (χ = 6,85), saturação de 16-89 cm/s (χ = 48). oxigênio 50-65% (χ = 57), velocidade da correnteza 20-75 cm/s Comentários: Somente espécimes estéreis foram encontrados, (χ = 47). assim sendo, não foi possível a identifi cação em nível especí- 2. Batrachospermum puiggarianum Grunow in Wittrock et Nordstedt fi co. (Figure 29) Alg. Aq. Dul. Exsic. 11: 1, 1883. DIVISÃO RHODOPHYTA As características do material concordam com a descrição da espécie encontrada por Krupek et al. (2008) em riachos da bacia CLASSE FLORIDEOPHYCEAE do rio da Pedras, Guarapuava. Distribuição e característica dos riachos (N = 1): ponto 7; tem- ORDEM BATRACHOSPERMALES peratura 22,3 °C, condutividade específi ca 60,2 μS.cm–1, pH 7,22, 1. Batrachospermum vogesiacum Schultz ex Skuja (Figuras 27-28) saturação de oxigênio 93%, velocidade da correnteza 56 cm/s. Arch. Hydrobiol. Suppl. 15: 623. 1938. Comentários: Além da presença do gametófi to desta espécie, também foi registrada a ocorrência do estágio “Chantransia”. As características do material concordam com a descrição da espécie encontrada por Krupek et al. (2008) em riachos da bacia 3. Sirodotia delicatula Skuja (Figuras 30-31) Arch. Hydrobiol. Suppl. do rio das Pedras, Guarapuava. 15: 614. 1938. Distribuição e características dos riachos (N = 2): pontos 15, Planta monóica ou dióica, moderada ou abundantemente 18; temperatura 16,4-20,5 °C (χ = 18,5), condutividade específi ca mucilaginosa, ramifi cação irregular, abundante, eixo principal

26 27 28 29

30 μm 30 μm 30 μm 50 μm

30 31

200 μm 30 μm

Figuras 26-32. 26) Vaucheria sp.; 27-28) Batrachospermum vogesiacum, 27) ramo primário, 28) carpogônio; 29) Batrachospermum puiggarianum; 30-31) Sirodotia delicatula, 30) vista geral dos verticilos, 31) carpogônio. Figures 26-32. 26) Vaucheria sp.; 27-28) Batrachospermum vogesiacum, 27) primary fascicle, 28) carpogonium; 29) Batrachospermum puiggarianum; 30-31) Sirodotia delicatula, 30) general view of whorls, 31) carpogonium. http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?inventory+bn01909022009 http://www.biotaneotropica.org.br 234 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Branco, C.C.Z. et al.

indistinto; verticilos, densos ou laxos; obcônicos a obpiri- de fi lamentos 34%, fi lamentos livres 22%, tufos 15%, colônias gela- formes, contíguos ou separados; internó 350-890 μm compri- tinosas 7,5%, fi lamentos gelatinosos 12%, crostas 7,5%, pseudopa- mento; células pericentrais ovóides ou cônicas, 2-3 fascículos renquimatoso 2%, Peres et al. (2008) - emaranhados de fi lamentos primários; fi lamentos rizoidais pouco ou bem desenvolvidos; 42,1%, fi lamentos livres 21%, tufos 5,3%, colônias gelatinosas 15,8%, fascículos primários retos, 4-19 células; fascículos secundários fi lamentos gelatinosos 5,3%, crostas 10,5%). Os tipos morfológicos numerosos, alongados; espermatângios esféricos ou obovóides, predominantes observados na área de estudos são considerados como terminais ou subterminais, 5-9 μm diâmetro; ramo que sustenta bem adaptados ao estresse mecânico provocado pela velocidade da o carpogônio reto ou levemente curvado, 1-6 células; carpogônio correnteza (Sheath & Hambrook 1990), característica típica dos assimétrico, geralmente com uma protuberância semiglobular, ambientes lóticos. 25-76 µm comprimento; tricogínio cilíndrico, alongado-cônico, Todos os táxons já foram previamente reportados para ambien- elíptico, séssil ou pedicelado; carposporófi to difuso e de forma tes lóticos brasileiros, porém cinco espécies representam novos não defi nida; fi lamentos gonimoblásticos eretos e prostrados registros para o Estado do Paraná, quais sejam: Tolypothrix distorta desenvolvendo-se sobre o eixo principal. (Cyanophyta), Chaetophora pisiformis (Chlorophyta), Stigeoclonium Distribuição e características do riacho (N = 1): ponto 11; tem- fasciculare (Chlorophyta), Klebsormidium fl uitans (Chlorophyta) peratura 18,2 °C, condutividade específi ca 51,7 μS.cm–1, pH 7,1, e Sirodotia delicatula (Rhodophyta). Embora as amostragens não saturação de oxigênio 69%, velocidade da correnteza 16 cm/s. tenham produzido aumento no número de espécies descritas para a Comentários: Além da presença do gametófi to desta espécie, fl ora de macroalgas de riachos do Brasil, os registros para a região também foi registrada a ocorrência do estágio “Chantransia”. Este centro-oeste do Estado do Paraná são relevantes, uma vez que per- é o primeiro registro desta espécie para o estado do Paraná. mitem ampliar o conhecimento sobre as distribuições geográfi ca e ambiental destes organismos no território nacional. Assim, estas Discussão novas informações podem fornecer subsídios para abordagens de Vinte e quatro macroalgas foram identifi cadas no presente estudo, biodiversidade, bem como autoecológicas que visem avaliar os limites incluindo 18 espécies e seis grupos vegetativos. Em adição, foi regis- de ocorrência ambiental destes táxons. trada também a presença do estágio “Chantransia” de espécies dos gêneros de algas vermelhas Batrachospermum e Sirodotia. O número Agradecimentos global de espécies encontrado na região centro-oeste do estado do Este estudo contou com o apoio fi nanceiro do CNPq, através do Paraná foi consideravelmente menor do que aqueles descritos para auxílio integrado no. 520257/01-4. estudos similares (Sheath et al. 1989 - 67 táxons, Branco & Necchi 1996 - 41), incluíndo regiões de clima extremo (Sheath et al. 1986 - Referências Bibliográficas 40) ou, então, regiões muito impactadas (Necchi et al. 1995 - 48) A divisão algal predominante, em termos de número de táxons ANAGNOSTIDIS, K. & KOMÁREK, J. 1988. Modern approach to the classifi cation system of cyanophytes. 3-Oscillatoriales. Algol. Stud. infra-genéricos, foi Chlorophyta com 13 espécies (54%), seguida 50-53:327-472. de Cyanophyta (5 espécies, 21%), Rhodophyta e Heterokontophyta (3 espécies cada, 12,5%). Os predomínios de algas verdes e azuis ANAGNOSTIDIS, K. & KOMÁREK, J. 1990. Modern approach to the classifi cation system of cyanophytes. 5-Stigonematales. Algol. Stud. observados na área de estudos, basicamente, concordam com inú- 59:1-73. meros trabalhos anteriormente desenvolvidos tanto para regiões BIGGS, B.J.F. & PRICE, G.M.A. 1987. A survey of fi lamentous algal tropicais quanto temperadas (Entwisle 1990 - 57% Chlorophyta, proliferation in New Zealand rivers. New. Zeal. J. Mar. Freshw. Res. 18% Cyanophyta, 14% Rhodophyta, 11% Heterokontophyta, Sheath 21:175-191. et al. 1989 - 43% Chlorophyta, 21% Cyanophyta, 16% Rhodophyta, BRANCO, C.C.Z., EMED, R.G., BRANCO, L.H.Z. & NECCHI Jr., O. 2008a. 19% Heterokontophyta, Sheath & Cole 1992 - 35% Chlorophyta, Macroalgas de riachos da Floresta Nacional de Irati, estado do Paraná, 24% Cyanophyta, 20% Rhodophyta, 21% Heterokontophyta, Sul do Brasil. Acta Bot. Bras. 22:433-447. Branco & Necchi 1996 - 28,2% Chlorophyta, 28,2% Cyanophyta, BRANCO, C.C.Z., KRUPEK, R.A. & PERES, C.K. 2009. Ecological 23,1% Rhodophyta, 20,5% Heterokontophyta, Necchi et al. 2000 - distribution of stream macroalgal communities from the mid-western 40,6% Chlorophyta, 32,6% Cyanophyta, 14,9% Rhodophyta, 11,9% region of Paraná State: evidence of the importance of local scale variation. Heterokontophyta). Braz. Arch. Biol. Technol. No prelo. A espécie mais bem distribuída foi Phormidium retzii (C.Agardh) BRANCO, C.C.Z. & NECCHI Jr., O. 1996. Survey of stream macroalgae Gomont (Cyanophyta), ocorrendo em 29% dos pontos de amostra- of eastern Atlantic Rainforest of São Paulo State, southeastern Brazil. gem. Esta espécie tem sido reportada como cosmopolita e de ampla Algol. Stud. 80:35-57. distribuição em vários estudos em ecossistemas lóticos. Sheath & Cole BRANCO, L.H.Z., NECCHI Jr., O. 1997. Seasonality of macroalgae in three (1992), em um estudo que amostrou 1.000 rios/riachos na América do tropical drainage basins in São Paulo State, southeastern Brazil. Arch. Norte, encontraram P. retzii como a espécie de macroalga mais bem Hydrobiol. 141:75-91. distribuída no continente. Necchi et al. (2000) também registraram BRANCO, L.H.Z. & NECCHI Jr., O. 1998. Distribution of macroalgae in esta espécie como predominante em riachos do Estado de São Paulo, three tropical drainage basins of southeastern Brazil. Arch. Hydrobiol. assim como Branco et al. (2008) e Krupek et al. (2008) a reportaram 142:241-256. como predominante em outras regiões do Estado do Paraná. BRANCO, L.H.Z., NECCHI Jr., O. & BRANCO, C.C.Z. 1999. Cyanophyta A proporção de tipos morfológicos foram as seguintes: emara- from lotic ecosystems of São Paulo State, Southeastern Brazil. Algol. nhados de fi lamentos (39%), fi lamentos livres (26%), tufos (18%), Stud. 94:63-87. colônias gelatinosas (9%), fi lamentos gelatinosos (4%) e crostas BRANCO, L.H.Z. & PEREIRA, J.L. 2002. Evaluation of macroalgal (4%). Estas proporções estão de acordo com os dados reportados communities along a gradient of organic pollution in a tropical stream. em estudos prévios (Necchi et al. 1995 - emaranhados de fi lamentos Arch. Hydrobiol. 155:147-161. 31%, fi lamentos livres 40%, tufos 12,5%, colônias gelatinosas 10,5%, ENTWISLE, T.J. 1990. Macroalgae in Yarra River basin: fl ora and distribution. fi lamentos gelatinosos 6%, Branco & Necchi 1996 - emaranhados Proc. Royal Soc. 101:1-76. http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?inventory+bn01909022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 235

Macroalgas lóticas da região centro-oeste do Paraná

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Biota Neotrop., vol. 9, no. 2, Apr./June 2009 237

Identifi cation Key

Illustrated dichotomous key for the identifi cation of Thalassiosira Cleve species (Bacillariophyceae) from Lagoa dos Patos estuary and adjacent areas (Rio Grande do Sul, Brazil) Marinês Garcia & Clarisse Odebrecht ...... 239

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Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Chave dicotômica ilustrada para a identifi cação de espécies de Thalassiosira Cleve (diatomácea) no estuário da Lagoa dos Patos e área costeira adjacente (Rio Grande do Sul, Brasil)

Marinês Garcia1,3 & Clarisse Odebrecht2

1Departamento de Botânica, Universidade Federal de Pelotas – UFPel, CEP 96010-900, Pelotas, RS, Brasil 2 Instituto de Oceanografi a, Universidade Federal do Rio Grande, Av. Itália, Km 8, CEP 96201-900, Rio Grande, RS, Brasil 3Autor para correspondência: Marinês Garcia, e-mail: [email protected], [email protected]

GARCIA, M. & ODEBRECHT, C. Illustrated dichotomous key for the identifi cation of Thalassiosira Cleve species (Bacillariophyceae) from Lagoa dos Patos estuary and adjacent areas (Rio Grande do Sul, Brazil). Biota Neotrop., 9(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?identifi cation-key+bn02609022009.

Abstract: The paper presents a dichotomous key and a comparative table summarizing dimension data and diagnostic characteristics of seventeen Thalassiosira species (diatoms) commonly found in Lagoa dos Patos estuary and the coastal adjacent area (~32° S and 52° W). For all studied species, optic microscope illustrations and comments on signifi cant morphological features are provided, together with scanning electron microscopy images. Keywords: phytoplankton, taxonomy, ultra-structure.

GARCIA, M. & ODEBRECHT, C. Chave dicotômica ilustrada para a identifi cação de espécies de Thalassiosira Cleve (diatomácea) no estuário da Lagoa dos Patos e área costeira adjacente (Rio Grande do Sul, Brasil). Biota Neotrop., 9(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?identifi cation-key+bn02609022009.

Resumo: O trabalho apresenta uma chave dicotômica e uma tabela comparativa com as dimensões e características diagnósticas para a identifi cação de dezessete espécies de Thalassiosira (diatomáceas), comumente observadas no estuário da Lagoa dos Patos e na área costeira adjacente à sua desembocadura (~32° S e 52° W). Para todas as espécies estudadas são fornecidas ilustrações e comentários sobre os detalhes morfológicos importantes para a sua identifi cação em microscopia óptica, bem como imagens em microscopia eletrônica de varredura (MEV). Palavras-chave: fi toplâncton, taxonomia, ultra-estrutura.

http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?identifi cation-key+bn02609022009 http://www.biotaneotropica.org.br 240 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Garcia, M. & Odebrecht, C.

Introdução colônias gelatinosas, capazes de obstruir as brânquias ou guelras de animais (Fryxell & Villac 1999, Fryxell & Hasle 2004). Espécies de Thalassiosira (diatomáceas) são muito comuns no No Brasil, foram registradas trinta e sete espécies de Thalassiosira plâncton de ambientes estuarinos, costeiros e oceânicos. Além disto, (Tabela 1) em águas costeiras, mas poucos trabalhos fornecem as diatomáceas deste gênero ocorrem em alta densidade celular espe- cialmente em fl orações de primavera em sistemas temperados e em ilustrações e dados morfométricos para os espécimes encontrados. ambientes de ressurgência. Como importantes produtores primários, Dados quantitativos sobre este gênero praticamente inexistem para algumas espécies são amplamente utilizadas como alimento na aqui- águas brasileiras, tendo em vista a difi culdade de sua identifi cação cultura de animais marinhos, entretanto, também existem espécies durante as contagens de fi toplâncton. A identifi cação de espécies de com efeitos nocivos pela sua produção de mucilagem e formação de Thalassiosira exige o conhecimento e a compilação de literatura espe-

Tabela 1. Espécies de Thalassiosira registradas por seus respectivos autores (1-13), nos diferentes Estados do Brasil, em águas oceânicas (oc), costeiras (cos) e estuarinas (es). Table 1. Thalassiosira species recorded to Brazilian States and their authors (1-13), to oceanic (oc), coastal (cos) waters and estuaries (es). Espécies de Thalassiosira 1 2345678910111213 Estado (Habitat) RS SE SC SC SC SP SC PR SC PE PE PR RS (oc) (es) (cos) (es) (es) (oc) (es) (cos) (cos) (es) (cos) (geral) (geral) T. aestivalis ------x - T. allenii x----x------T. angulata xx------x - T. anguste-lineata xx------x - T. antartica x------T. decipiens -x------x - T. delicatula x----x----- x - T. eccentrica xxxxx-xxx- - x x T. eccentrica f. minor ------x - T. eccentrica var. micropora x------x - T. cf. echinata -----x------T. gravida ------x - T. hendeyi xx------T. lentiginosa x------T. leptopus xx------xxx - T. leptopus f. minor ------x - T. levanderi x------T. lineata -x---x------T. minuscula x------T.cf. minuscula -----x------T. nanolineata x-xx--xxx-- x - T. nodulolineata x------x x T. nordenskioldii ------x-- x - T. oestrupii var. oestrupii xx-xx-xx--- x - T. oestrupii var. venrickae x---xxx---- x - T. poroseriata ------x - T. cf. poro-irregulata -----x------T. pseudonana x------T. punctigera x-x--x----- x - T. rotula xx------x - T. sacketti f. plana ------T. Simonsenii xx------x - T. subtilis x----x----x x - T. subtilis var. maxima ------x - T. symmetrica -x------T. tealata -----x------T. tenera x------T. tubifera -----x------T. tumida ------x - T. weissfl ogii ------x x Lange & Mostajo (1985), 2. Franco (1991), 3. Souza-Mosimann et al. (1993), 4. Felício-Fernandes et al. (1994), 5. Felício-Fernandes & Souza-Mosimann (1994), 6. Ribeiro (1996), 7. Souza-Mosimann & Roos-Oliveira (1998), 8. Fernandes et al. (1999), 9. Souza-Mosimann et al. (2001), 10. Koening et al. (2002), 11. Rosevel da Silva et al. (2005), 12. Procopiak et al. (2006), 13. Torgan (1997); Torgan & Santos (2006); Torgan & Santos (2007). http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?identifi cation-key+bn02609022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 241

Thalassiosira: chave dicotômica cífi ca, sendo que alguns trabalhos são de difícil acesso, mesmo com as gens foram obtidas com câmara digital Spot Insight QE (Diagnostic facilidades e disponibilidade de informação virtual nos últimos anos. Instruments Inc., USA). Para a análise ao microscópio eletrônico A falta de publicações detalhadas sobre a identifi cação das diatomá- de varredura (MEV), as frústulas e valvas limpas foram secas sobre ceas deste gênero no Brasil, difi culta esta tarefa e a motivação para a uma lamínula previamente fi xada no suporte de alumínio (diâmetro composição do presente trabalho, vem da importância e necessidade 16 mm), cobertas com ouro (voltagem 1kV, 4 minutos) e examinadas de identifi cação de espécies para várias fi nalidades. ao MEV marca JEOL JSM6060, com voltagem entre 15 e 20 kV. A As principais características para a identifi cação de espécies de distância de trabalho foi de 10 mm. Thalassiosira são o padrão de estriação da valva, a posição relativa das fultopórtulas (= processos estruturados), número e localização Resultados e Discussão de rimopórtulas (= processos labiados) na valva, presença/ausência de processos oclusos e espinhos em sua margem. Basicamente, o A análise de 78 amostras coletadas no período entre 2000 e 2006 padrão formado pelas estrias pode ser excêntrico, fasciculado, line- revelou a ocorrência de 17 espécies de Thalassiosira no estuário ar ou radial. As fultopórtulas são encontradas em quatro posições da Lagoa dos Patos e adjacência. As espécies mais comuns foram básicas: 1) formando anel/anéis na margem da valva, entre a face T. eccentrica, T. punctigera e T. angulata. A alta frequência dessas valvar e o manto ou 2) sobre a face valvar próximo da margem da espécies nas amostras analisadas (50%) talvez esteja relacionada com valva; 3) formando anel/anéis ou espalhadas sobre a face valvar; e 4) a estrutura robusta de suas valvas contendo alto teor de sílica, e o formando um anel em torno da aréola central. As rimopórtulas, em seu tamanho relativamente grande (>30 μm), enquanto que espécies número de uma ou duas, podem ser observadas em duas posições: com valvas pequenas e mais delicadas tendem a ser prejudicadas ou junto ou próximo do anel de fultopórtulas na margem da valva ou mesmo destruídas nas amostras. mais ou menos no meio da face valvar. A Chave Dicotômica para identifi cação com base em dados Uma chave dicotômica foi elaborada com o objetivo de identifi car morfológicos de MO para as espécies de Thalassiosira do estuário as espécies de Thalassiosira comuns no estuário da Lagoa dos Patos da Lagoa dos Patos e adjacência segue em anexo. Cabe salientar que e área costeira adjacente, com base nas características morfológicas esta chave é para uso local e para qualquer outra região, as espécies observadas em microscopia óptica, e complementada com comentá- devem ser elucidadas primeiramente ao ME para posteriormente rios de detalhes observados em microscopia eletrônica. serem reconhecidas ao MO. Os principais dados morfométicos de cada espécie estudadas bem como os dados de ocorrência na área de Área de Estudo estudo são apresentados no Tabela 2. A região de estudo fi ca localizada no extremo Sul do Brasil, Seguem abaixo, comentários sobre as espécies de Thalassiosira RS, em duas enseadas do estuário da Lagoa dos Patos, nas estações que são apresentadas em ordem alfabética: designadas “Museu” (32° 01’ S e 52° 06’ W) e Justino (32° 05’ 43” S 1. Thalassiosira angulata (Gregory) e 52°, 07’ 00” W), sua desembocadura na estação designada “Barra” Hasle Figuras: 1, 2, 25-27 (32° 09’ S e 52° 06’ W), e na Praia do Cassino, em frente à Estação Comentário: As aréolas são dispostas em linhas tangenciais Marinha de Aqüicultura da Universidade Federal do Rio Grande curvas, excêntricas. As fultopórtulas marginais apresentam (32° 12’ 19’’ S e 52° 10’ 24’’ W) designada estação “Praia”. Dados tubos externos longos, cuja porção externa muitas vezes pode sobre as variações de temperatura, salinidade e dos nutrientes inorgâ- se apresentar quebrada, requerendo uma avaliação cuidadosa ao nicos dissolvidos nesses ambientes são apresentados em Seeliger et al. (1998), bem como informações quantitativas de fi toplâncton. Nesta microscópio eletrônico de varredura. região geográfi ca temperada-quente, a temperatura da água varia entre 2. Thalassiosira decipiens (Grunow) Jørgensen 9 e 30 °C no inverno e verão, repectivamente (média 19,6 °C). No Figuras: 3, 5, 6, 28-30 estuário da Lagoa dos Patos, a salinidade varia entre 0 e 35 (média em Comentário: Thalassiosira decipiens pode ser facilmente con- torno de 10), apresentando em geral, valores mais baixos no inverno fundida com Thalassiosira wongii em microscopia óptica, pois e primavera, do que no verão e outono. Entretanto, existe acentuada ambas apresentam um anel de processos marginais. Entretanto, na variação temporal de curto (horária, diária) e de longo prazo (Fujit a & primeira o anel é formado por fultopórtulas na margem da valva Odebrecht 2007; Abreu et al. 2009), relacionada com a direção e e, na segunda, por espinhos. Para a identifi cação correta, deve-se intensidade do vento bem como com ciclos de chuva e seca. Na Praia T. decipiens do Cassino, a salinidade varia entre 14 e 38 (média em torno de 28), observar atentamente o padrão de estriação que em sendo os menores valores relacionados com a descarga de água da é excêntrico e, em T. wongii, radial/fasciculado. Lagoa dos Patos (Odebrecht et al. 2009). 3. Thalassiosira eccentrica (Ehrenberg) Cleve Material e Métodos Figuras: 4, 7, 31-37 Comentários: As aréolas estão dispostas em linhas tangenciais As amostras analisadas fazem parte de um programa de longa curvas, excêntricas. Na margem na valva há um anel de espin- duração no estuário da Lagoa dos Patos e Praia do Cassino, e foram hos, que são de tamanhos distintos e espaçamento irregular. Na coletadas com periodicidade mensal, através de arrasto superfi cial porção central da valva observa-se uma fultopórtula adjacente a com rede de plâncton (porosidade de 20 μm), fi xadas com formol 4% aréola central e um número variável de fultopórtulas dispostas neutralizado com bórax e armazenadas em frascos de vidro (250 mL). aleatoriamente na face da valva. As amostras estão depositadas no Herbário da Universidade Federal do Rio Grande – HURG. Para a análise qualitativa, 78 amostras ob- 4. Thalassiosira endoseriata Fryxell & Hasle tidas entre os anos de 2000 e 2006, foram limpas e oxidadas segundo Figuras: 8 e 38 metodologia proposta por Simonsen (1974), e alíquotas das amostras Comentários: As aréolas são dispostas de forma fasciculada. A foram secas sobre lamínulas e montadas com resina Hyrax ou Na- face valvar apresenta um anel de formato mais ou menos irregular phrax em lâminas permanentes, e os espécimens foram observados com 7 a 13 fultopórtulas. Demais detalhes morfológicos podem e medidos ao microscópio óptico (MO) Zeiss® Axiovert 35. As ima- ser encontrados no trabalho de Garcia & Odebrecht (2009). http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?identifi cation-key+bn02609022009 http://www.biotaneotropica.org.br 242 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Garcia, M. & Odebrecht, C.

Tabela 2. Relação das espécies encontradas no estuário da Lagoa dos Patos e área costeira adjacente com dados morfométricos observáveis em microscopia óptica (diâmetro (μm), padrão de estriação, presença/ausência de espinhos, características dominantes e ocorrência). Table 2. Recorded species to Lagoa dos Patos estuary and coastal waters nearby and their respective morphometric data in optic microscopy (diameter μm), striae pattern, presence/absence of spines, main features and occurrence). Espécie Diâmetro Estriação Espinhos Características dominantes Ocorrência T. angulata 13-37 excêntrica ausente anel de fultopórtulas longas próximo da margem Praia Museu da valva T. decipines 21-24 excêntrica ausente anel de fultopórtulas bastante próximas entre si Praia na margem da valva T. eccentrica 32-57 excêntrica presente fultopórtulas espalhadas sobre a face valvar e uma Praia Museu rimopórtula na margem da valva T. endoseriata 30-58 fasciculada ausente anel com 7-13 fultopórtulas na face valvar Praia T. hendeyi 49-79 linear ausente 2 rimopórtulas na margem da valva, distantes Praia aprox. 180°, e espessamento na margem da valva T. lundiana 21-26.5 fasciculada ausente 2-3 anéis de fultopórtulas sobre a face valvar e Praia Museu 6-14 processos oclusos T. minuscula 13.6-26 fasciculada ausente estriação não visível Praia Museu ao MO T. nodulolineata 33-63 linear presente 6 fultopórtulas ao redor da aréola central Praia, Barra T. oceanica 4.5-12 radial ausente estriação não visível Praia, Barra ao MO e rimopórtula central T. oestrupii var.oestrupii 12-17 linear/sublinear ausente 1 fultopórtula central e Praia 1 rimopórtula a 2 ou 3 aréolas de distância T. oestrupii var.venrickae 20-27 excêntrica ausente 1 fultopórtula central e Praia, Barra, 1 rimopórtula a 2 ou 3 aréolas de distância Museu T. pseudonana 3-4 radial dicotômica ausente estriação não visível ao MO Justino T. punctigera 46-83 fasciculada ausente anel de fultopórtulas muito próximas entre si junto Praia da margem da valva e processos oclusos (1-14) T. rotula 22-42 radial dicotômicaausente 13-17 rimopórtulas agrupadas densamente no Praia Barra centro da valva T. simonsenii 24-44 linear ausente 2 rimopórtulas na margem da valva distantes Praia Barra aprox. 180°; processos oclusos T. weissfl ogii 09-18 radial ausente anel de rimopórtulas Justino (3-7) na face valvar T. wongii 21.7-30.8 fasciculada presente 4-6 fultopórtulas ao redor da áreola central e Praia Museu inúmeros espinhos na margem da valva

5. Thalassiosira hendeyi Hasle & Fryxell morfológicos podem ser encontrados no trabalho de Garcia & Figuras: 9, 40 Odebrecht (2009). Comentários: O padrão de estriação é linear. Apresenta duas 8. Thalassiosira nodulolineata (Hendey) Hasle & Fryxell rimopórtulas com tubos externos longos a 180°. Demais detalhes Figuras: 11, 13, 44, 45 morfológicos podem ser encontrados no trabalho de Garcia & Comentários: As aréolas estão dispostas de forma linear, apre- Odebrecht (2009). sentando seis fultopórtulas dentro da aréola central. Próximo da 6. Thalassiosira lundiana Fryxell margem da valva espinhos pequenos estão presentes. Figuras: 10, 39, 41 9. Thalassiosira oceanica Hasle Comentários: As aréolas estão dispostas de forma fasciculada. Apresenta processos oclusos longos em número variado entre 6 Figuras: 16, 51, 52 e 14, localizados próximos da margem da valva e fultopórtulas Comentários: Apesar da diferença de diâmetro, a distinção entre sobre a face valvar, além do anel marginal. Demais detalhes T. oceanica e T. pseudonana é sutil (ver tabela comparativa de morfológicos podem ser encontrados no trabalho de Garcia & Hasle, 1983 b) quanto às características quantitativas bem como Odebrecht (2009). morfológicas, principalmente sob microscopia óptica. Somente detalhes ultra-estruturais em MEV podem revelar as diferenças 7. Thalassiosira minuscula Krasske signifi cativas entre estas 2 espécies, como a presença de tubos Figuras: 15, 42, 43 externos nas fultopórtulas da margem da valva e a localização da Comentário: Para a identifi cação ao MO, a invisibilidade das fultopórtula na face valvar, distante do centro, em T. pseudonana. estrias e a presença de rimopórtula distinta, levemente deslocada Em T. oceanica as fultopórtulas da margem da valva não apre- para o interior do anel de fultopórtulas localizado junto da margem sentam tubo externo, e a fultopórtula da face valvar é justamente da valva, são as características mais importantes. Demais detalhes subcentral. http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?identifi cation-key+bn02609022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 243

Thalassiosira: chave dicotômica

1 2 3

10 μm 10 μm 10 μm

4 5 6

10 μm 10 μm 10 μm

7 8 9

10 μm 10 μm 10 μm

Figuras 1-9. 1) T. angulata, observe o anel de fultopórtulas próximo da margem da valva; 2) T. angulata, a fl echa indica a rimopórtula; 3) T. decipiens; 4) T. eccentrica; 5) T. decipiens; 6) T. decipiens, a fl echa indica a rimopórtula; 7) T. eccentrica, a fl echa indica a fultopórtula subcentral; 8) T. endoseriata, o anel de fultopórtulas sobre a face valvar está indicado com fl echa; 9) T. hendeyi, observe a superfície da valva levemente ondulada, e sua margem com saliências e maior silicifi cação indicada por fl echa. Todas as fi guras estão em contraste de fase. Figures 1-9. 1) T. angulata, note the fultoportulae ring next to the valve margin; 2) T. angulata, the arrow indicates the rimoportula; 3) T. decipiens; 4) T. eccentrica; 5) T. decipiens; 6) T. decipiens, the arrow indicates the rimportula; 7) T. eccentrica, the arrow indicates the subcentral fultoportula. 8) T. endoseriata , the arrow indicates the ring of fultoportulae on the valve face; 9) T. hendeyi, note the valve face slightly undulated, and the presence of a wavy ridge in the valve margin indicated by an arrow. All images were taken in phase contrast.

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Garcia, M. & Odebrecht, C.

10 11

10 μm 10 μm

12 13 14

10 μm 10 μm 10 μm

15 16

10 μm 10 μm

Figuras 10-16. 10) T. lundiana; observe o anel de processos oclusos junto da margem da valva; 11) T. nodulolineata, as fl echas indicam as fultopórtulas dentro da aréola central a presença de espessamento na margem valva; 12) T. oestrupii var. oestrupii, a fl echa indica a posição da rimopórtula; 13) T. nodulolineata, a fl echa central indica as fultopórtulas dentro da aréola central e as fl echas próximas da margem indicam os espinhos; 14) T. oestrupii var. venrickae, a fl echa indica a posição da rimopórtula; 15) T minuscula, a rimopórtula está indicada com fl echa; 16) T. oceanica. Todas as fi guras estão em contraste de fase. Figures 10-16. 10) T. lundiana; note the ring of occluded processes next to the valve margin. 11) T. nodulolineata, the arrows indicate the ring of fultoportulae inside the central areola and a wavy ridge in valve margin; 12) T. oestrupii var. oestrupii, the arrow indicates the rimoportula; 13) T. nodulolineata, the central arrow indicates the ring of fultoportulae inside central areola and the spines are indicated by arrows next to the margin; 14) T. oestrupii var. venrickae, the arrow indicates the rimoportula; 15) T minuscula, the arrow indicates the rimoportula; 16) T. oceanica. All images were taken in phase contrast.

http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?identifi cation-key+bn02609022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 245

Thalassiosira: chave dicotômica

10. Thalassisira oestrupii var. oestrupii (Ostenfeld) Hasle com aréolas grandes na área central da valva que diminuem rapidamente de tamanho em direção à margem. Na face da valva Figuras: 12, 46 observa-se a presença de uma rimopórtula e de uma fultopórtula Comentários: No material estudado Thalassisira oestrupii separadas por 2-3 aréolas. Fryxell & Hasle (1980) registraram am- var. oestrupii apresenta dimensões menores que T. oestrupii pla variação de tamanho em T. oestrupii var. oestrupii (7-60 μm), var. venrickae. O padrão de distribuição das aréolas é sublinear, com maiores valores do que os observados neste trabalho.

17 19 18

p

10 μm 10 μm 10 μm

20 21 22

p b

a

p

c 10 μm 10 μm 10 μm

23 24

b

a b a

5 μm 10 μm

Figuras 17-24. 17) T. punctigera, observe a presença de um anel de fultopórtulas próximo da margem da valva, as estrias fasciculadas e o processo ocluso indicado por ‘p’; 18) T. pseudonana, duas valvas; 19) T. rotula, observe as inúmeras fultopórtulas sobre a face valvar; 20 e 21) T. simonsenii, 20: Observe as estrias retilíneas e as duas rimopórtula localizadas a 180° indicadas pelas fl echas; 21) As duas rimopórtulas e os processos oclusos ‘p’ estão indicados por fl echa; 22) T. wongii, observe a presença da aréola central rodeada de fultopórtulas indicada em ‘a’, os anéis de fultopórtulas sobre a face valvar indicadas em ‘b’ e a presença dos espinhos na margem da valva indicados em ‘c’; 23) T. weissfl ogii; 24) T. weissfl ogii está indicada em ‘a’ e T. pseudonana em ‘b’. As rimopórtulas estão indicadas com fl echas nas fi guras. Figuras 17-20, 22: Contraste de fase; Figura 23: Contraste de interferênica; Figuras 21, 24: Campo claro. Figuras 17-24. 17) T. punctigera, note the presence of a ring of fultoportulae next to the valve margin, fasciculated striae and occluded processes indicated by ‘p’; 18) T. pseudonana, two valves; 19) T. rotula, note the presence of several fultoportulae on the valve face; 20 and 21) T. simonsenii, 20) Note the striae in lines and two rimoportulae located at 180° and indicated by arrows; 21) Two rimoportulae and occluded processes ‘p’ are indicated by an arrow; 22) T. wongii, note the central areola with a ring of a fultoportulae indicated by ‘a’, rings of fultoportulae on the valve face indicated by ‘b’ and spines next to the valve margin indicated by ‘c’. 23) T. weissfl ogii; 24) T. weissfl ogii is indicated by ‘a’ and T. pseudonana by ‘b’. The rimoportuale are indicated by arrows in the images. (Figures 17-20, 22. Phase contrast; Figure 23. Interference contrast; Figures 21, 24. Bright fi eld.

http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?identifi cation-key+bn02609022009 http://www.biotaneotropica.org.br 246 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Garcia, M. & Odebrecht, C.

25 26

5 μm 5 μm

27 28

* *

5 μm 2 μm

29 30

5 μm 5 μm

Figuras 25-30. 25-27) T. angulata. 25 e 27) Vistas externas; 26) Vista interna; 25) observe as fultopórtulas com as extremidades distais do tubo externo projetadas verticalment; 27) observe que as extremidades distais das fultopórtulas estão erodidas e mostram sua estrutura tubular dupla, indicada com ‘*’; Figuras 28-30: T. decipiens, vistas externas. As rimopótulas estão indicadas com fl echas nas fi guras. (MEV, microscopia eletrônica de varredura). Figures 25-30. 25-27) T. angulata. 25 and 27) External views; 26) Internal view of a valve. In the Figure 25. Note the fultoportulae external tubes with distal projected ends. Na Figure 27, the distal fultoportulae ends are eroded. Its tubular and double structure are indicated by ‘*’. Figures 28-30. T. decipiens. External views. The rimoportulae are indicated by arrows in the images. (SEM – Scanning Electron Microscopy).

http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?identifi cation-key+bn02609022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 247

Thalassiosira: chave dicotômica

31 32 33

10 μm 10 μm 10 μm

35

34 36 37

10 μm 2 μm 2 μm

10 μm

Figuras 31-37. T. eccentrica. 31-34) Vistas externas. Observe que todas as valvas apresentam espinhos na margem. Figura 34 apresenta o detalhe da Figura 32; Figura 36. Vista externa. Apresenta o detalhe da face valvar com as pequenas aberturas externas das fultopórtulas; Figuras. 35 e 37. Vista internas; Figura 37. Detalhe da Figura 35 mostrando as fultopórtulas internamente. As rimopórtulas estão indicadas com fl echas nas fi guras. (MEV, microscopia eletrônica de varredura). Figuras 31-37. T. eccentrica. 31-34) External views. Valves present marginal spines; Figure 34 detail of Figure 32. Figure 36. External view. Valve face detail showing the small external fultoportulae aperture; Figures 35 and 37. Internal views. Figure 37. Detail of Figure 35 showing fultoportulae internally. The rimoportulae are indicated by arrows in the images. (SEM – Scanning Electron Microscopy).

11. Thalassisira oestrupii var. venrickae Fryxell & Hasle Lagoa dos Patos apresentam entre 3 e 7 fultopórtulas em 10 μm. Figuras: 14, 47, 48 Hasle (1983a) registrou o número de fultopórtulas entre 3 e μ Comentários: Thalassisira oestrupii var. venrickae difere 11 em 10 m, em populações desta espécie oriundas de difer- de T. oestrupii var. oestrupii pela organização excêntrica das entes localidades. Assim, o número de fultopórtulas observado aréolas. Fryxell & Hasle (1980) registraram dimensões entre nos espécimes do estuário da Lagoa dos Patos apresenta-se 5,5 e 39 μm e portanto, uma amplitude maior do a observada no similar aos valores observados na costa do estado de São Paulo presente trabalho. por Hasle (1983 a). 12. Thalassiosira pseudonana Hasle & Heimdal 14. Thalassiosira rotula Meunier Figuras: 18, 53-56 Figuras: 19, 57-58 Comentários: Algumas valvas observadas não apresentaram a Comentários: As aréolas apresentam-se dispostas em linhas fultopórtula subcentral (Figuras 54 e 56). No ambiente estudado, radiais. Numerosas fultopórtulas (14-17) ocorrem reunidas na a espécie ocorreu somente sob condição de baixa salinidade (3) porção central da valva e são observadas ao microscópio óptico no Saco do Justino. Esse é o primeiro registro da espécie para o como uma área hialina central. Além dessas no centro da valva, Brasil. A espécie foi descrita por Hasle & Heimdal (1970) para numerosas fultopórtulas são observadas na face valvar. água doce, mas também foi encontrada em águas costeiras por 15. Thalassiosira simonsenii Hasle & Fryxell esses autores e por Harris et al. (1995). Figuras: 20, 21, 59-61 13. Thalassiosira punctigera (Castr.) Hasle Comentários: As aréolas estão dispostas em estrias retilíneas. Figuras: 17, 49-50 A valva apresenta uma fultopórtula central, duas rimopórtulas Comentários: Aa aréolas estão dispostas de forma fasciculada. dispostas a 180°, e na margem da valva observam-se processos As valvas apresentam próximo da margem um anel de fultopór- oclusos, dois anéis de fultopórtulas e costelas altamente silicifi - tulas muito próximas entre si e processos oclusos em número cada, vísiveis ao microscópio óptico como uma margem estriada. variável entre 1 e 14. Os espécimens observados no estuário da Os valores do diâmetro valvar encontrados no material estudado http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?identifi cation-key+bn02609022009 http://www.biotaneotropica.org.br 248 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Garcia, M. & Odebrecht, C.

38 39

f

P

f p

10 μm 10 μm

40 41

10 μm 5 μm

42 43

5 μm 5 μm

Figura 38-43. 38) T. endoseriata. Vista interna. Observe o anel de fultopórtulas ‘f’ sobre a face valvar; 39) T. lundiana, vista externa. Dois dos seis processos oclusos estão indicados com ‘p’; 40) T. hendeyi, vista externa. Observe a superfície da valva que é levemente ondulada; 41) T. lundiana , vista interna. Observe as inúmeras fultopórtulas sobre a face valvar. 42-43) T. minuscula; Figura 42: Vista externa; Figura 43: Vista interna. As rimopórutlas estão indicadas com fl echas nas fi guras. (MEV, microscopia eletrônica de varredura). Figure 38-43. T. endoseriata. Interna view. Note the ring of fultoportulae ‘f’ on the valve face; 39) T. lundiana. External view of a valve. Two occluded processes are indicated by ‘p’; 40) T. hendeyi. External view of a valve. Note the undulation of valve face; 41) T. lundiana. Internal view of a valve. Note the fultoportulae on the valve face; Figuras. 42-43: T. minuscula. Figura 42: External view. Figure 43: Internal view of a valve. The rimoportulae are indicated by arrows in the images. (SEM – Scanning Electron Microscopy).

http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?identifi cation-key+bn02609022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 249

Thalassiosira: chave dicotômica

44 45 46

2 μm

10 μm 2 μm

47 48

5 μm 5 μm

49 50

p

p

5 μm 10 μm

Figuras 44-50. 44-45: T. nodulolineata; 44: Vista externa geral da valva. Figura 45: Detalhe da Figura 44 mostrando 6 fultopórtulas dentro da aréola central; Figura 46: T. oestrupii var. oestrupii, vista externa; Figuras 47-48: T. oestrupii var. venrickae. Figura 47: Vista externa; Figura 48: Vista interna; Figuras 49-50. T. punctigera; Figura 49: Vista externa. Observe o anel de processos oclusos junto da margem indicados com ‘p’; Figura 50: Vista interna. As rimopórtulas estão indicadas com fl echas nas fi guras. (MEV, microscopia eletrônica de varredura). Figures 44-50. 44-45: T. nodulolineata. 44. External general view of a valve. Figure 45: Detail of Figure 44 showing the central areolae and 6 fultoportulae. Figure 46. T. oestrupii var. oestrupii. External view of a valve. Figures 47-48: T. oestrupii var. venrickae. Figure 47. External view of a valve. Figure 48: Internal view of a valve. Figures 49-50: T. punctigera. Figure 49: External view of a valve. Note the occluded processes next to the valve margin indicated by ‘p’. Figure 50: Internal view of a valve. The rimoportulae are indicated by arrows in the images. (SEM, Scanning Electron Microscopy).

http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?identifi cation-key+bn02609022009 http://www.biotaneotropica.org.br 250 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Garcia, M. & Odebrecht, C.

51 52

1 μm 1 μm

53 54

1 μm 1 μm

55 56

1 μm 1 μm

Figuras 51-56. 51-52) T. oceanica. Figura 51: Detalhe externo da valva mostrando a proximidade da rimopórtula com a fultopórtula. Figura 52: Vista externa geral da valva; 53-56. T. pseudonana; 53-54) Vistas externas da valva. As fi guras 54 e 56 não apresentam fultopórtula subcentral; 55-56) Vistas internas das valvas. As rimopórtulas estão indicadas com fl echas nas fi guras. (MEV, microscopia eletrônica de varredura). Figures 51-56. 51-52) T. oceanica. Figure 51: External view of a valve showing the proximity between rimoportula and fultoportula. Figure 52. General external view of a valva. Figures 53-56. T. pseudonana. Figures 53-54: External view of a valva. In the Figures 54 and 56 the fultoportula is subcentral. Figures 55-56: Internal views of the valves. The rimoportulae are indicated by arrows in the images. (SEM, Scanning Electron Microscopy).

http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?identifi cation-key+bn02609022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 251

Thalassiosira: chave dicotômica

57 58 59 60 f

p

p

5 μm 2 μm 10 μm 10 μm

61 62 63

5 μm 2 μm 5 μm Figuras 57-63. 57-58) T. rotula; 57) Vista externa; 58) Vista interna; 59-61) T. simonsenii; 59-60) Vistas externas da valva; 61) Vista interna da valva. Note a presença das duas rimopórtulas a 180°, processos oclusos ‘p’ e fultopórtulas ‘f’ na margem da valva; 62-63) T. weissfl ogii; Figura 62: Vista externa da valva; Figura 63: Vista interna da valva. As rimopórtulas estão indicadas com fl echa nas fi guras. (MEV, Microscopia Eletrônica de Varredura). Figuras 57-63. 57-58) T. rotula. 57) External view. 58) Internal view. 59-61) T. simonsenii. 59-60) External views of valves; 61) Internal view of a valva. Note two rimoportulae at 180°, occluded processes ‘p’ and fultoportulae ‘f’ next to the valve margin. Figures 62-63: T. weissfl ogii. 62) External view of the valva. 63) Internal view of a valve; The rimoportulae are indicated by arrows in the images. (SEM, Scanning Electron Microscopy).

64 65

5 μm 10 μm Figuras 64-65. T. wongii; Figura 64. Vista externa; Figura 65. Vista interna. As rimopórtulas estão indicadas com fl echa nas fi guras. (MEV, Microscopia Eletrônica de Varredura). Figures 64-65. T. wongii. Figure 64. External view. Figure 65. Internal view. The rimoportulae are indicated by arrows in the images. (SEM, Scanning Electron Microscopy). http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?identifi cation-key+bn02609022009 http://www.biotaneotropica.org.br 252 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Garcia, M. & Odebrecht, C.

neste trabalho apresentaram-se menores daqueles citados por FUJITA, C.C.O. & ODEBRECHT, C. 2007. Short term variability of chlorophyll a Hasle & Fryxell (1977), porém Aké-Castillo et al. (1999) encon- and phytoplankton composition in a shallow area of the Patos Lagoon estuary traram dimensões ainda menores (16 μm de diâmetro). (Southern Brazil). Atlântica, 29(2):93-107. GARCIA, M. & ODEBRECHT, C. 2009. Morphology and ecology of Thalassiosira 16. Thalassiosira weissfl ogii (Grunow) Fryxell & Hasle Cleve (Bacillariophyta) species rarely recorded in Brazilian coastal water. Figuras: 23, 62, 63 Braz. J. Biol. 69(4). In press. Comentários: As aréolas estão dispostas em estrias radiais. Nos HARRIS, A.S.D., MEDLIN, L.K., LEWIS, J. & JONES, K. 1995. Thalassiosira species (Bacillariophyceae) from a Scotish sea-loch. Eur. J. Phycol. espécimens analisados, foram observadas de 3 a 7 fultopórtulas 30(2):117-131. formando um anel sobre a face valvar além da presença, na mar- HASLE, G.R. & FRYXELL, G.A. 1977. The genus Thalassiosira: some species gem valvar, de um nítido anel de fultopórtulas e uma rimopórtula with linear areola array. Nova Hedwigia Beih. 54:15-66. com abertura no sentido das estrias. Fryxell & Hasle (1977) HASLE, G.R. 1983a. Thalassiosira punctigera (Castr.) comb. nov., a widely citam a presença de 2-28 fultopórtulas e Torgan & Santos (2006) distributed marine planktonic diatom. Nord. J. Bot. 3(5):593-608. apresentaram 9 e 10 fultopórtulas formando um anel sobre a face HASLE, G.R. 1983b. The marine, planktonic diatoms Thalassiosira oceanica sp. valvar nas valvas estudadas. nov. and T. partheneia. J. Phycol. 19(2):220-229. 17. Thalassiosira wongii Mahood HASLE, G.R. & HEIMDAL, B.R. 1970. Some species of the centric diatom genus Thalassiosira studied in the light and electron microscopes. Nova Hedwigia Figuras: 22, 64, 65 Beih. 31:543-581. Comentários: As aréolas estão dispostas em estrias fascicu- KOENING, M.L., ESKINAZI-LEÇA, E., NEUMANN-LEITÃO, S. & MACÊDO, ladas. Apresenta entre dois e quatro anéis de fultopórtulas na S.J. 2002. Impactos da construção do Porto de Suape sobre a comunidade face valvar, um anel em torno da aréola central e um outro anel fi toplanctônica no estuário do rio Ipojuca (Pernambuco-Brasil). Acta bot. marginal. Para a identifi cação correta da espécie, é importante ob- bras. 16(4):407-420. servar a presença de espinhos pequenos em intervalos regulares na LANGE, C.B. & MOSTAJO, E.L. 1985. Phytoplankton (diatoms and margem da valva (4-6 em 10 µm). Outros detalhes morfológicos silicoflagellates) from the Southwestern Atlantic Ocean. Bot. Mar. podem ser encontrados em Garcia & Odebrecht (2009). 28(4):469-476. ODEBRECHT, C., BERGESCH, M., RÖRIG, L.R. & ABREU, P.C. 2009. Phytoplankton interannual variability at Cassino Beach, Southern Brazil Agradecimentos (1992-2007), with emphasis on the surf-zone diatom Asterionellopsis glacialis. MG agradece ao CNPq por concessão da Bolsa de Pós-Doutorado Estuaries and Coasts. In press. Especial em Taxonomia (Proc. nr. 155675/2006-0). Ao revisor anônimo PROCOPIAK, L.K., FERNANDES, L.F. & MOREIRA-FILHO, H. 2006. do trabalho pela revisão e sugestões apresentadas. O projeto foi fi nanciado Diatomáceas (Bacillariophyta) marinhas e estuarina do Paraná, sul do Brasil: lista de espécies com ênfase em espécies nocivas. Biota Neotrop. 6(3): http:// com recursos do Projeto PELD-FURG-CNPQ (Proc. 155675/2006-0). www.biotaneotropica.org.br/v6n3/pt/abstract?inventory+bn02306032006. (último acesso em 12/12/2006). Referências Bibliográficas RIBEIRO, S.M.M.S. 1996. 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Publicado em 31/05/09 http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?identifi cation-key+bn02609022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 253

Thalassiosira: chave dicotômica

Chave dicotômica para identifi cação de espécies de Thalassiosira em microscopia óptica: 1. Estrias invisíveis ao microscópio óptico ...... 2. - Estrias visíveis ao microscópio óptico ...... 4. 2. Rimopórtula nítida e levemente deslocada da margem da valva ...... T. minuscula - Rimopórtula não vísivel ...... 3. 3. Diâmetro valvar maior que 4 μm ...... T. oceanica(*) - Diâmetro valvar menor que 4 µm ...... T. pseudonana(**) 4. Estrias com organização linear ou sublinear ...... 5. - Estrias com outro padrão de organização ...... 8. 5. Aréola central rodeada por várias fultopórtulas ...... T. nodulolineata - Aréola central livre de fultopórtulas ao seu redor ...... 6. 6. Uma fultopórtula e uma rimopórtula na face valvar ...... T. oestrupii var. oestrupii - Uma fultopórtula localizada centralmente na face valvar ...... 7. 7. Valvas grandes com diâmetro maior de 42 μm e superfície valvar levemente ondulada ...... T. hendeyi - Valvas pequenas com diâmetro de até 54 µm e superfície valvar plana ...... T. simonsenii 8. Estrias com organização excêntrica ...... 9. - Estrias com organização fasciculada ou radial ...... 12. 9. Espinhos na margem da valva...... T. eccentrica - Espinhos ausentes ...... 10. 10. Rimopórtula na face valvar ...... T. oestrupii var. venrickae - Rimopórtula próxima da margem da valva ...... 11. 11. Anel de fultopórtulas próximo da margem valvar ...... T. angulata - Anel de fultopórtulas na margem da valva ...... T. decipiens 12. Estrias radiais ...... 13. - Estrias fasciculadas...... 14. 13. Um anel de fultopórtulas sobre a face valvar...... T. weissfl ogii - Vários anéis de fultopórtulas sobre a face valvar ...... T. rotula 14. Anel de fultopórtulas próximo da margem da valva ...... T. punctigera - Anel de fultopórtulas sobre a face valvar ...... 15. 15. Aréola central com um anel de fultopórtulas ao seu redor ...... T. wongii - Aréola central livre de fultopórtula no seu entorno ...... 16. 16. Um anel de fultopórtula sobre a face valvar ...... T. endoseriata - Vários anéis de fultopórtulas sobre a face valvar ...... T. lundiana

* Hasle (1983) cita diâmentro entre: 3-12 µm ** Hasle & Heimdal (1970) citam diâmentro entre: 2,3-5,5 µm ?

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Biota Neotrop., vol. 9, no. 2, Apr./June 2009 255

Short communications

Chromosome number and microsporogenesis of two accessions of Brachiaria dura Stapf (Poaceae) Claudiceia Risso-Pascotto, Maria Suely Pagliarini & Cacilda Borges do Valle ...... 257

First record of Philometra katsuwoni (Nematoda, Philometridae), a parasite of skipjack tuna Katsuwonus pelamis (Perciformes, Scombridae), off South American Atlantic Coast Melissa Querido Cárdenas, František Moravec & Anna Kohn ...... 263

Range extension of the Peale’s Free-tailed Bat Nyctinomops aurispinosus (Molossidae) in Brazil Gledson Vigiano Bianconi, Renato Gregorin & Daniel Carvalho Carneiro ...... 267

The Crab-eating Fox (Cerdocyon thous) as a secondary seed disperser of Eugenia umbellifl ora (Myrtaceae) in a Restinga forest of southeastern Brazil Eliana Cazetta & Mauro Galetti ...... 271

Distribution extension of Scinax aromothyella (Anura, Hylidae) Gabriel Laufer, Juan Manuel Piñeiro-Guerra, Ramiro Pereira-Garbero, Juan Manuel Barreneche & Rosana Ferrero ...... 275

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Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Chromosome number and microsporogenesis of two accessions of Brachiaria dura Stapf (Poaceae)

Claudiceia Risso-Pascotto1, Maria Suely Pagliarini1,3 & Cacilda Borges do Valle2

1Departamento de Biologia Celular e Genética, Universidade Estadual de Maringá – UEM, CEP 87020-900, Maringá, PR, Brazil 2 Embrapa Gado de Corte, CP 154, CEP 79002-970, Campo Grande, MS, Brazil 3Corresponding author: Maria Suely Pagliarini, e-mail: [email protected]

RISSO-PASCOTTO, C., PAGLIARINI, M.S. & VALLE, C.B. Chromosome number and microsporogenesis of two accessions of Brachiaria dura Stapf (Poaceae). Biota Neotrop., 9(2): http://www.biotaneotropica.org. br/v9n2/en/abstract?short-communication+bn00709022009.

Abstract: The two accessions of B. dura analyzed (DU01 and DU02) are hexaploid (2n = 6x = 54), derived from x = 9. Meiotic abnormalities, such as precocious chromosome migration to the poles, laggards and micronuclei, were recorded in low frequency in both accessions. The few multivalent chromosome association at diakinesis and meiotic stability suggested that hexaploidy probably resulted from chromosome doubling. In DU02, chromosome transfer (cytomixis) among meiocytes, involving part or the entire genome was observed. The implication of these fi ndings for the Brachiaria breeding is discussed. Keywords: Brachiaria dura, meiosis, chromosome number, cytomixis.

RISSO-PASCOTTO, C., PAGLIARINI, M.S. & VALLE, C.B. Número de cromossomos e microsporogênese de dois acessos de Brachiaria dura Stapf (Poaceae). Biota Neotrop., 9(2): http://www.biotaneotropica.org.br/ v9n2/pt/abstract?short-communication+bn00709022009.

Resumo: Os dois acessos de B. dura analisados (DU01 e DU02) são hexaplóides (2n = 6x = 54), derivados de x = 9. Anormalidades meióticas como migração precoce de cromossomos para os polos, cromossomos retardatários e micronúcleos foram observados em baixa frequência em ambos os acessos. A presença de poucas associações cromossômicas em diacinese e a estabilidade meiótica sugere que a hexaploidia provavelmente resultou de duplicação cromossômica. No acesso DU02 observou-se transferência de cromossomos (citomixia) entre meiócitos, envolvendo parte ou todo o genoma. As implicações destes resultados para o melhoramento de Brachiaria são discutidas. Palavras-chave: Brachiaria dura, citomixia, número de cromossomos, meiose.

http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?short-communication+bn00709022009 http://www.biotaneotropica.org.br 258 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Risso-Pascotto, C. et al.

Introduction a b Although Brachiaria dura Stapf is adapted to sandy soils of low fertility (Verboom 1966) and may have potential as forage for dry areas (Skerman & Riveros 1990), the two accessions of this species available in the collection at CIAT (International Center for Tropical Agriculture, Colombia) show little promise as pasture species, be- cause they have poor vigor and very narrow, convolute leaf blades (Keller-Grein et al. 1996). It is a species recommended for future 1μm 1μm collecting efforts in Africa (Keller-Grein et al. 1996). According to the taxonomic classifi cation for the genus Brachiaria (Renvoize et al. 1996), B. dura belongs to Group 5, where the most important c d commercial Brachiaria species such as B. brizantha, B. decumbens, and B. ruziziensis were placed. Species of this group present: i) few to several racemes scattered along a central axis, ascending or spread- ing; ii) broad or narrow rachis, ribbon-like or crescentic, one-sided; iii) spikelets solitary, on short pedicels, forming one or two crescentic rows, dense, spreading; iv) lower glume, cuff-like and upper lemma, granulose. 1μm 1μm Agronomic and morphologic informations about Brachiaria have been generated from one or few genotypes per species (Miles et al. Figure 1. Aspects of microsporogenesis in Brachiaria dura accession DU01 1996). Little attention was paid to natural variation because no large (2n = 6x = 54). a) Diakinesis with bivalents and multivalents; b) Early germplasm collections were available until the 1980’s when a major telophase I with micronuclei; c) Metaphase II with precocious chromosome collecting trip was undertaken by CIAT with participation of African migration to the poles in one cell; d) Tetrad with a micronucleus in one institutions (Keller-Grein et al. 1996). Cytogenetic studies have microspore. been intensively developed in the Brazilian Brachiaria collection. Figura 1. Aspectos da microsporogênese no acesso DU01 (2n = 6x = 54) Chromosome counting and evaluation of meiotic behavior were per- de Brachiaria dura. a) Diacinese com bivalentes e multivalentes. b) Telófase formed for B. brizantha (Mendes-Bonato et al. 2002), B. nigropedata I inicial com micronúcleos. c) Metáfase II com migração precoce de cromo- (Utsunomiya et al. 2005), B. jubata (Mendes-Bonato et al., 2006), ssomos para os polos em uma célula. d) Tétrade com micronúcleos em um and B. dictyoneura (Risso-Pascotto et al. 2006a). micrósporo. This investigation determined the chromosome number and evaluated the meiotic behavior in two accessions of B. dura. It is a contribution to the breeding program underway in the Brachiaria genus to obtain new cultivars for the American tropical areas. a b c Materials and Methods Two accessions of B. dura (DU01 and DU02) available at the Brazilian Brachiaria germplasm collection maintained by Embrapa Beef Cattle Research Center (Campo Grande, MS, Brazil) were evaluated. Both accessions were collected in the wild East African savannas in the 1980s by the International Center for Tropical Agriculture (CIAT, Colombia), transferred to Embrapa Genetic 1μm 1μm1μm Resources and Biotechnology (Brazil), and then to Campo Grande. They are being maintained in the fi eld, where site characteristics of cultivation at the Embrapa Beef Cattle Research Center at Campo d e f Grande, Mato Grosso do Sul, Brazil are: i) climate: climate type Aw; tropical humid savanna; average annual precipitation = 1526 mm; average temperature = 22 °C; altitude 520 m; latitude = 20° 28’ S; longitude = 55° 40’ W; ii) soil: poor dark red Latossol soil composed of 59% sand; 8% silt and 33% clay; pH = 4.2. Infl orescences for the meiotic study were collected in 16 clonal plants representing each accession and fi xed in a mixture of 95% etha- 1μm1μm1μm nol, chloroform and propionic acid (6:3:2) for 24 hours, transferred to 70% alcohol and stored under refrigeration until use. Microsporocytes Figure 2. Aspects of microsporogenesis in Brachiaria dura accession DU02 were prepared by squashing and staining with 0.5% propionic car- (2n = 6x = 54). a) Diakinesis with bivalents; b) Anaphase I with several lag- mine. Photomicrographs were taken in a Wild Leitz microscope using gards; c) Metaphase II with precocious chromosome migration to the poles Kodak Imagelink – HQ, ISO 25 black and white fi lm. in both cells; d) Anaphase II with laggards; e) Normal tetrad of microspores; and f) Tetrad with a micronucleus in one microspore. Results and Discussion Figura 2. Aspectos da microsporogênese no acesso DU02 (2n = 6x = 54) de Brachiaria dura. a) Diacinese com bivalentes; b) Anáfase I com cromossomos Chromosome countings at diakinesis (Figure 1a and 2a) and ana- retardatários; c) Metáfase II com migração precoce de cromossomos para os phase I revealed that both accessions are hexaploid (2n = 6x = 54) and pólos em ambas as células; d) Anáfase II com retardatários; e) Tétrade normal derived from x = 9. In the genus Brachiaria, two basic chromosome de micrósporos; e f) Tétrade com micronúcleo em um micrósporo. http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?short-communication+bn00709022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 259

Chromosome number and microsporogenesis for Brachiaria dura numbers have been reported for decades for several species, x = 7 and behavior among those previously analyzed by our group. The meiotic x = 9 (Basappa et al. 1987, Bernini & Marin-Morales 2001, Valle & behavior of these accessions suggests that they might have resulted Savidan 1996, Mendes-Bonato et al. 2002, 2006, Utsunomiya et al. from chromosome doubling of a triploid parental. This assumption is 2005). However, recently, a new basic chromosome number, x = 6, based on the low frequency of multivalent chromosome association at was reported for B. dictyoneura, where all the accessions analyzed diakinesis and a high number of meiocytes carrying only bivalents. were tetraploid with 2n = 4x = 24 (Risso-Pascotto et al. 2006b). In Brachiaria, the fate of micronuclei at telophases seems to be The available literature indicates a wide prevalence of polyploidy genotype-specifi c. In some accessions, they remain as micronuclei forms in the genus Brachiaria, with a predominance of tetraploid in the tetrad, however, in others they were eliminated in microcytes accessions within species (Mendes-Bonato et al. 2002, 2006, (Mendes-Bonato et al. 2002, 2006, Utsunomiya et al. 2005, Risso- Utsunomiya et al. 2005, Risso-Pascotto et al. 2006b). Among several Pascotto et al. 2006a). In DU01 and DU02 micronuclei remained in species studied, hexaploid accessions (2n = 6x = 54) were recorded the microspores of the tetrad. only in B. brizantha (Mendes-Bonato et al. 2002). Polyploidy is very Among several infl orescences analyzed, one of them in DU02, common in grasses and according to Stebbins (1956), the occurrence presented cytomixis among meiocytes, mainly in the early stages of of natural polyploidy among grasses is about 70%. In the genus prophase I, zygotene and pachytene (Figure 3). Among 258 meiocytes Brachiaria, determination of DNA content by fl ow cytometry revealed in these phases, 16,7% showed the phenomenon. Cytomixis had that about of 13% of accessions are diploid, 58% are tetraploid, 18% been reported in B. nigropedata (Utsunomiya et al., 2004) and in are pentaploid, 11% are hexaploid, and 0.5% is heptaploid (Penteado B. humidicola (Boldrini et al. 2006) with the same aspects of chromo- et al. 2000). DNA content on B. dura accessions was estimated to be some transfer among cells. In general, two cells were involved in the 3.00 picogramas in DU01 and 2.67 picograms in DU02. The high- phenomenon, but some meiocytes suggested that more than two cells est value of DNA content in the genus Brachiaria was estimated in could be involved in the chromosome transference (Figures 3c, 3f,g). 3.57 picogramas detected in a polyploid accession of B. humidicola Figures 3a,b,d show the phenomena of chromosome transference, (Penteado et al. 2000) while Figures 3c,e-h illustrate meiocytes that received part or the Evaluation of the meiotic behavior revealed a low frequency of entire genome of another meiocyte. Cells with abnormal chromatin meiotic abnormalities in both accessions, with a mean of 10.24% in content did not complete meiosis and each group of chromosomes DU01 and 2.92% in DU02 (Table 1). Abnormalities recorded were originated micronuclei (Figure 3i). those typical of polyploids, such as multivalent chromosomes as- The structural alteration of migrating chromatin observed sociation at diakinesis, although in very low frequency (Figure 1a), in B. dura (Figure 3a-c) was also recorded in B. nigropedata precocious chromosome migration to the poles in metaphases (Utsunomiya et al., 2004) and in B. humidicola (Boldrini et al. 2006). (Figures 1c, 2c), laggard chromosomes in anaphases (Figures 1b, According to Feijó & Pais (1989) such agglutination eases the pas- 2b,c), leading to micronuclei formation in telophases and tetrads sage for migrating chromatin throughout a thin cytoplasm channel. (Figures 1d, 2f). In both accessions, the frequency of abnormalities Despite the number of species in which cytomixis has been reported, decreased severely by the end of meiosis; in DU02, only 0.67% of its origin and signifi cance are still unknown. Its role in the evolution- tetrads presented micronuclei, and the remaining were totally normal ary process is contradictory, because it results in the formation of (Figure 2e). The reduction of meiotic abnormalities in the second hyperploid and hypoploid cells, compromising pollen fertility. The division could be explained by the inclusion of micronuclei formed infl uence of cytomixis on the generation of polyploid gametes can in the fi rst division in the metaphase plate of the second division, as be expected in Brachiaria, a genus where polyploidy is predominant observed in other species of the genus (Mendes-Bonato et al. 2002, (Valle & Savidan 1996, Penteado et al. 2000, Mendes-Bonato et al. 2006, Utsunomiya et al. 2005, Risso-Pascotto et al. 2006a). These 2002, 2006, Utsunomiya et al. 2005, Risso-Pascotto et al. 2006a). abnormalities were recorded in other polyploid accessions of different However, when only a part of the genome is transferred, unbalanced species of Brachiaria (Mendes-Bonato et al. 2002, 2006, Utsunomiya and sterile gametes are formed. et al. 2005, Risso-Pascotto et al. 2006a). However, in the hexaploid The Brachiaria breeding program depends on hybridization both accessions of Brachiaria brizantha, the percentage of abnormalities inter and intraspecifi c to produce novel genetic variability using sexual was higher (Mendes-Bonato et al. 2002), ranging from 12 to 31%. genotypes and pollen of selected apomictic accessions or hybrids. In DU01 and DU02 are the most stable accessions concerning meiotic the genus, polyploidy is generally associated with apomixis (Valle

Table 1. Meiotic abnormalities in two accessions of Brachiaria dura. Tabela 1. Anormalidades meióticas em dois acessos de Brachiaria dura. Phases Abnormalities DU01 DU02 2n = 6x = 54 2n = 6x = 54 No. of PMCs No. of abnormal No. of PMCs No. of abnormal analyzed PMCs (%) analyzed PMCs (%) Metaphase I Precocious chromosome migration 154 11 (7.14%) 188 5 (2.66%) Anaphase I Laggard chromosomes 146 27 (18.49%) 108 5 (4.63%) Telophase I Micronuclei 152 8 (5.26%) 147 0 (0.0%) Prophase II Micronuclei 146 6 (4.11%) 148 1 (0.67%) Metaphase II Precocious chromosome migration 224 45 (20.0%) 165 7 (4.24%) Anaphase II Laggard chromosomes 147 29 (19.73%) 147 15 (10.20%) Telophase II Micronuclei 206 6 (2.91%) 148 1 (0.68%) Tetrad Micronuclei 166 4 (2.41%) 149 1 (0.67%) Total 1,341 136 (10.24%) 1,200 35 (2.92%) http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?short-communication+bn00709022009 http://www.biotaneotropica.org.br 260 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Risso-Pascotto, C. et al.

a b c

1μm 1μm 1μm

d e f

1μm 1μm 1μm

g h i

1μm 1μm 1μm

Figure 3. Aspects of chromosome transfer in Brachiaria dura accession DU02. a,b) Chromosome transfer between meiocytes with chromatin agglutination. c) Result of cytomixis among three meiocytes. d-h) Result of cytomixis between meiocytes with transference of part or the entire genome. i) Telophase I with several nuclei resulting from meiotic arrest in cells that underwent cytomixis. Figura 3. Aspectos da transferência de cromossomos no acesso DU02 de Brachiaria dura. a,b) Transferência de cromossomos entre meiócitos com agluti- nação de cromatina; c) Resultado da citomixia entre três meiócitos; d-h) Resultado da citomixia entre meiócitos com transferência de parte ou todo o genoma; i) Telófase I com micronúcleos resultantes da paralização da meiose em células que sofreram citomixia. http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?short-communication+bn00709022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 261

Chromosome number and microsporogenesis for Brachiaria dura

& Savidan 1996). The accessions under analysis, DU01 and DU02, MILES, J.W., MAASS, B.L. & VALLE C.B. 1996. Brachiaria: biology, are sexual (Valle & Savidan 1996; C. B. Valle, unpublished data) agronomy and improvement. Centro Internacional de Agricultura Tropical and both presented a very low frequency of meiotic abnormalities, – CIAT; Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária – EMBRAPA, Cali; Brasília. thus they are strong candidates to introgress traits of interest present PENTEADO, M.I.O., SANTOS, A.C.M., RODRIGUES, I.F., VALLE, C.B., in apomictic accessions or compatible species. These accessions of SEIXAS, M.A.C. & ESTEVES, A. 2000. Determinação de poliploidia e B. dura are expected to produce viable female and male gametes to avaliação da quantidade de DNA total em diferentes espécies de gênero be used in the hybridization program with other compatible hexaploid Brachiaria. Embrapa Gado de Corte, Campo Grande. Brachiaria accessions. RENVOIZE, S.A., CLAYTON, W.D., KABUYE, C.H.S. 1996. Morphology, taxonomy, and natural distribution of Brachiaria (Trin.) Griseb. In Acknowledgements Brachiaria: biology, agronomy, and improvement (J.W. Miles, B.L. Maass & C.B. Valle, eds.). Centro Internacional de Agricultura Tropical Authors are grateful to UNIPASTO for fi nancial support. – CIAT; Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária – EMBRAPA, Cali; Brasília, p. 1-15. References RISSO-PASCOTTO, C., PAGLIARINI, M.S. & VALLE, C.B. 2006a. Microsporogenesis in Brachiaria dictyoneura (Fig. & De Not.) Stapf BASAPPA, G.P., MUNIYAMMA, M. & CHINNAPPA, C.C. 1987. An (Poaceae: Paniceae). Genet. Mol. Res. 5(4):837-845. investigation of chromosome numbers in the genus Brachiaria (Poaceae: RISSO-PASCOTTO, C., PAGLIARINI, M.S. & VALLE, C.B. 2006b. A Paniceae) in relation to morphology and taxonomy. Can. J. Bot. new basic chromosome number for the genus Brachiaria (Trin.) Griseb. 65(11):2297-2309. (Poaceae:Panicoideae:Paniceae). Genet. Res. Crop Evol. 53(1):7-10. BERNINI, C. & MARIN-MORALES, M.A. 2001. Karyotype analysis in SKERMAN, P.J. & RIVEROS, F. 1990. Tropical grasses. Food and Agriculture Brachiaria (Poaceae) species. Cytobios, 104(407):157-171. Organization - FAO, Rome. BOLDRINI, K.R., PAGLIARINI, M.S. & VALLE, C.B. 2006. Cell fusion and UTSUNOMIYA, K.S., PAGLIARINI, M.S. & VALLE, C.B. 2004. cytomixis during microsporogenesis in Brachiaria humidicola (Poaceae). Chromosome transfer among meiocytes in Brachiaria nigropedata South Afr. J. Bot. 72(3):478-481. (Ficalho & Hiern) Stapf (Gramineae). Cytologia, 69(4):395-398. FEIJÓ, J.A. & PAIS, M.S.S. 1989. Cytomixis in meiosis during the UTSUNOMIYA, K.S., PAGLIARINI, M.S. & VALLE, C.B. 2005. microsporogenesis in Ophrys lutea: an ultrastructural study. Caryologia, Microsporogenesis in tetraploid accessions of Brachiaria nigropedata 42:37-48. (Ficalho & Hiern) Stapf (Gramineae). Biocell, 29(3):295-301. KELLER-GREIN, G., MAASS, B.L. & HANSON, J. 1996. Natural variation VALLE, C.B. & SAVIDAN, Y. 1996. Genetics, cytogenetics, and in Brachiaria and existing germoplasma collections. In Brachiaria: reproductive biology of Brachiaria. In Brachiaria: biology, agronomy biology, agronomy and improvement (J.W. Miles, B.L. Maass & C.B. and improvement (J.W. Miles, B.L. Maass & C.B. Valle, eds.). Centro Valle, eds.). Centro Internacional de Agricultura Tropical – CIAT; Internacional de Agricultura Tropical – CIAT; Empresa Brasileira de Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária – EMBRAPA, Cali; Pesquisa Agropecuária – EMBRAPA, Cali; Brasília, p. 147-163. Brasília, p. 17-42. VERBOOM, W.C. 1966. Brachiaria dura: a promising new forage grass. J. Range Manage. 19(2):91-93. MENDES-BONATO, A.B., PAGLIARINI, M.S., FORLI, F., VALLE, C.B. & PENTEADO, M.I.O. 2002. Chromosome number and microsporogenesis in Brachiaria brizantha (Gramineae). Euphytica, 125(3):419-425. MENDES-BONATO, A.B., PAGLIARINI, M.S., RISSO-PASCOTTO, C. Received 01/09/08 & VALLE, C.B. 2006. Chromosome number and meiotic behavior in Revised 17/03/09 Brachiaria jubata (Gramineae). J. Genet. 85(1):83-87. Accepted 01/04/09

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Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

First record of Philometra katsuwoni (Nematoda, Philometridae), a parasite of skipjack tuna Katsuwonus pelamis (Perciformes, Scombridae), off South American Atlantic Coast

Melissa Querido Cárdenas1,3, František Moravec2 & Anna Kohn1

1Laboratório de Helmintos Parasitos de Peixes, Instituto Oswaldo Cruz, Fiocruz, Av. Brasil, 4365, CEP 21045-900, Rio de Janeiro, RJ, Brazil 2Institute of Parasitology, Biology Centre of the Academy of Sciences of the Czech Republic, Branišovská 31, 370 05, České Budějovice, Czech Republic 3Corresponding author: Melissa Querido Cárdenas, e-mail: melissaq@ioc.fi ocruz.br

CÁRDENAS, M.Q., MORAVEC, F. & KOHN, A. First record of Philometra katsuwoni (Nematoda, Philometridae), a parasite of skipjack tuna Katsuwonus pelamis (Perciformes, Scombridae), off South American Atlantic Coast. Biota Neotrop., 9(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?short- communication+bn01809022009.

Abstract: The nematode Philometra katsuwoni Petter & Baudin-Laurencin, 1986, a gonad-infecting parasite of Katsuwonus pelamis (Linneaus 1758), originally described from the Gulf of Guinea, is reported for the fi rst time from the coastal zone of Rio de Janeiro State, Brazil. As compared with the original description, the males of the Brazilian material are generally somewhat larger and their right spicule and the gubernaculum are longer. The subgravid female is described for the fi rst time. It is characterized by the anterior infl ation of the esophagus and by the presence of two distinct caudal lobes. Keywords: Brazil, fi sh parasite, nematode, helminth.

CÁRDENAS, M.Q., MORAVEC, F. & KOHN, A. Primeiro registro de Philometra katsuwoni (Nematoda, Philometridae), parasitando Katsuwonus pelamis (Perciformes, Scombridae), ocorrentes ao largo da Costa Atlântica da América do Sul. Biota Neotrop., 9(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?short- communication+bn01809022009.

Resumo: Philometra katsuwoni Petter & Baudin-Laurencin 1986, nematóide parasito do ovário de Katsuwonus pelamis (Linneaus 1758), originalmente descrito no Golfo da Guiné, é referido pela primeira vez na zona costeira do Estado do Rio de Janeiro, Brasil. Comparados com a descrição original, os machos do material brasileiro são um pouco maiores e possuem o espículo direito e o gubernáculo mais longos. A fêmea subgrávida é descrita pela primeira vez. Ela se caracteriza pela região anterior do esôfago infl ada e pela presença de dois lobos caudais distintos. Palavras-chave: Brasil, parasito de peixe, nematóide, helminto.

http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?short-communication+bn01809022009 http://www.biotaneotropica.org.br 264 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Cárdenas, M. Q. et al.

Introduction Species of Philometra Costa, 1845 (Dracunculoidea, study, nematodes were cleared in 50% phenol. Some specimens were Philometridae) infecting gonads of marine fi shes are widely distrib- preserved in Canada balsam and other material was maintained in uted in all oceans (Moravec 2006). Pathogenic effects of these para- vials in ethanol; specimens were deposited in the Helminthological sites, such as sucking of blood, atrophy of developing ova, fi brosis of Collection of the Oswaldo Cruz Institute (CHIOC). Photomicrographs ovarian tissue, increasing numbers of granulocytes and haemorrhages were taken using a Nikon® Eclipse E800 micrographic system with (Moravec et al. 2002), may cause a serious damage to fi sh ovaries, a differential interference contrast (DIC) apparatus or a phase con- affecting thus fi sh reproduction (Moravec et al. 2006, Moravec & trast system of Zeiss® Axiophot microscope. Measurements are in Salgado-Maldonado 2007). Some of these parasites are known to be micrometers (μm) unless otherwise indicated, quoted as the ranges agents of serious diseases of fi sh with economic importance. There- with means in parentheses followed by the number of specimens fore, especially with quickly developing cultures of marine fi shes, measured (n). the study of these nematodes is highly desirable. During recent investigations into helminth parasites of the skip- Results and Discussion jack tuna, Katsuwonus pelamis L. (Perciformes, Scombridae), off the Atlantic coast of Brazil, specimens referable to the little-known phi- 1. Philometra katsuwoni Petter & Baudin-Laurencin, 1986 Philometra katsuwoni lometrid species Petter & Baudin-Laurencin, Male (based on 7 specimens) (Figures 3-5, 11-14): Body fi li- 1986 were found. Their subsequent study resulted in obtaining some form, whitish, very thin, with smooth cuticle. Body 8.64-17.13 new morphometrical data, which are presented herein. (14.46) mm long (n = 7) and 120-175 (157) wide (n = 7) at Material and Methods mid-portion of body. Cephalic end rounded. Mouth small, surrounded by indistinct cephalic papillae. Esophagus narrow, Helminth parasites of skipjack tuna K. pelamis obtained from 950-1,850 (1,360) long (n = 6), with not well differentiated the Atlantic Ocean, off Cabo Frio, State of Rio de Janeiro, Brazil glandular region. Esophagus opens into intestine through dis- (22° 52’ 46” S and 42° 01’ 07” W) were investigated. The gonads were tinct paired bilobed valve; ventriculus not observed. Nerve ring examined in separate Petri dishes containing 0.85% NaCl solution. situated 163-315 (239) (n = 2) from anterior extremity. Excretory Nematodes were fi xed with hot 70% ethanol GL. For light microscopy pore located 315-375 (355) (n = 3) from anterior end of body,

1 2 3 4 5 6 7

0.05 μm

1 μm 1 μm 1 μm

1 μm

1 μm

1 μm

Figures 1-7. Philometra katsuwoni. 1) Anterior region of female. 2) Lateral view of vulva. 3) Detail of posterior end of male, ventral view. 4) Posterior end of male. 5) Anterior end of male. 6) Posterior end of female, ventral view. 7) Posterior end of female, lateral view. Figuras 1-7. Philometra katsuwoni. 1) Região anterior da fêmea. 2) Vista lateral da vulva. 3) Detalhe da região posterior do macho, vista ventral. 4) Região posterior do macho. 5) Região anterior do macho. 6) Região posterior da fêmea, vista ventral. 7) Região posterior da fêmea, vista lateral. http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?short-communication+bn01809022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 265

First record of Philometra katsuwoni off South America Atlantic Coast

near nerve ring. Posterior end of body blunt, with two lobules 8 9 ( Figures 3, 4, 11, 13, 14). Each lobule contains two hardly visible papillae. Spicules narrow and unequal in length (Figure 4). Right spicule very long, measuring 2,150-2,570 (2,330) (n = 7), slender, needle-like, with membranous enlargement at posterior region and with pointed membranous distal tip (Figures 3, 4, 11, 12). Left spicule very short and less sclerotized, measuring 75-115 (97) in length (n = 5), with rugose surface (Figures 3, 4, 13, 14). Spicule length ratio 1:21-33 (n = 5). Gubernaculum 150-163 (152) long (n = 7), longer than shorter spicule; its anterior end curved (Figures 3, 13, 14). Female (based on 5 subgravid specimens; 3 of them frag- mented) (Figures 1-2, 6-10): Body fi liform, whitish, very thin, with smooth cuticle; length 31.14-33.5 mm (n = 2), width at 50 μm mid-portion of body 125-160 (n = 2). Cephalic end rounded. Mouth small, surrounded by indistinct cephalic papillae. Total length of esophagus 1,225-1,400 (n = 4). Length of muscular 10 and glandular regions of esophagus 365-550 (n = 4) and 730-920 (n = 4), respectively; in some specimens, division into two regions indistinct (Figures 1, 8). Anterior end of esophagus with distinct bulbous infl ation. Nerve ring situated 300-395 (n = 3) from anterior extremity (Figures 1). Posterior end of body rounded in lateral view and bilobed in ventral view (Figures 6, 7, 10). Vulva situated 10 mm from posterior end in one specimen 33.5 mm long (Figures 2, 9). Host: Katsuwonus pelamis L. Site of infection: gonads. Locality: Cabo Frio, State of Rio de Janeiro, Brazil (collected in October 2006). 50 μm 1 μm Specimens deposited: CHIOC 37224 (slide); 35660 a-b (vials). The morphology of specimens of the present material is, more or Figures 8-10. Female of Philometra katsuwoni observed by differential inter- ference contrast (DIC). 8) Esophageal region of body. 9) Vulva (see arrow). less, in agreement with the original description of Philometra katsuwoni 10) Ventral view of bilobed caudal end (arrowhead). provided by Petter & Baudin-Laurencin (1986). However, the males Figuras 8-10. Fêmea de Philometra katsuwoni observada por contraste dif- (except for one) of the Brazilian material were generally distinctly erencial interferencial (DIC). 8) Região esofagiana do corpo. 9) Vulva (ver larger (14-17 vs. 9.5-12 mm long); the right spicule (2.15-2.57 vs. seta). 10) Vista ventral mostrando a terminação bilobada da cauda (cabeça 1.75-2.08 mm) and the gubernaculum (150-163 vs. 130-145) were de seta). also longer but, on the contrary, the left spicule was of a similar length

11 12 13 14

200 μm 50 μm 50 μm 50 μm

Figures 11-14. Philometra katsuwoni male. 11) Phase contrast of male posterior region. 12) Detail of right spicule indicating membranous enlargement at posterior region (large arrow) and pointed membranous distal tip (arrowhead). 13) Differential interference contrast (DIC) of posterior region of male showing right spicule (large arrow), left spicule (arrowhead) and gubernaculum (thin arrow). 14) Phase contrast of posterior region of male showing right spicule (large arrow), left spicule (arrowhead) and gubernaculum (thin arrow). Figuras 11-14. Macho de Philometra katsuwoni. 11) Contraste de fase da região posterior do macho. 12) Detalhe do espículo direito indicando uma expansão membranosa na região posterior (seta larga) e uma ponta distal membranosa (cabeça de seta). 13) Contraste interferencial diferencial (DIC) da região posterior do macho mostrando o espículo direito (seta larga), o espículo esquerdo (cabeça de seta) e o gubernáculo (seta fi na). 14) Contraste de fase da região posterior do macho mostrando o espículo direito (seta larga), o espículo esquerdo (cabeça de seta) e o gubernáculo (seta fi na). http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?short-communication+bn01809022009 http://www.biotaneotropica.org.br 266 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Cárdenas, M. Q. et al.

(75-115 vs. 65-95). Petter & Baudin-Laurencin (1986) had only body Acknowledgements fragments of a juvenile female of P. katsuwoni at their disposal; they The authors are grateful to Dra. Márcia Justo and Mariana Lopes, only mentioned that the cephalic structure was similar to that of the Instituto Oswaldo Cruz, Fiocruz, for help in collecting the nematodes; male and the posterior extremity was rounded, without any caudal pro- to Drs. Marcelo Knoff and Rodrigo Méxas, Instituto Oswaldo Cruz, jections. The morphology and measurements of conspecifi c subgravid Fiocruz for technical assistance regarding the photomicrographies. females are provided for the fi rst time in this paper. It shows that, as in the majority of Philometra spp., the female oesophagus of P. katsuwoni References is bulbously infl ated at its anterior end and the female posterior end is provided with two distinct lateral caudal lobes. CRISP, D.J. & KLEIN, V.L.M. 1973. Contribution to the knowledge of Philometra lateolabracis Yamaguti, 1935 (Nematoda: Filarioidea). Mem. The authors are aware of the fact that the morphology of Inst. Oswaldo Cruz, 71(4): 481-483. P. katsuwoni will require further study, because some taxonomi- MORAVEC, F. 2006. Dracunculoid and anguillicoloid nematodes parasitic cally important features, such as the number and arrangement of in vertebrates. Academia, Prague. cephalic papillae or the detailed structure of the male caudal end, MORAVEC, F., DE BURON, I. & ROUMILLAT, W.A. 2006. Two new species can be properly studied only using scanning electron microscopy of Philometra (Nematoda: Philometridae) parasitic in the perciform fi sh (Moravec 2006); this has not yet been used for this species. It will also Cynoscion nebulosus (Sciaenidae) in the estuaries of South Carolina, be necessary to describe conspecifi c gravid (larvigerous) females and USA. Folia Parasitol. 53(1): 63-70. their larvae, whose body lengths are also important for the taxonomy MORAVEC, F., OGAWA, K., SUZUKI, M., MIYAZAKI, K. & DONAI, H. of gonad-infecting philometrids. Moravec (2006) considered large- 2002. On two species of Philometra (Nematoda, Philometridae) from the serranid fi sh Epinephelus septemfasciatus in Japan. Acta Parasitol. sized (body length up to 95 cm) gravid females of a Philometra sp. 47(1):34-40. recorded from Katsuwonus pelamis of the Indian Ocean near the MORAVEC, F. & SALGADO-MALDONADO, G. 2007. A new species Maldives to possibly belong to P. katsuwoni. of Philometra (Nematoda, Philometridae) from the gonads of the rock Philometra katsuwoni was originally described from ovaries of hind Epinephelus adscensionis (Osteichthyes) from the southern Gulf of K. pelamis from the Gulf of Guinea (Petter & Baudin-Laurencin 1986) Mexico. Acta Parasitol. 52(4):376-381. and was not recorded since. This is the second fi nding of this PETTER, A.J. & BAUDIN-LAURENCIN, F. 1986. Deux espèces du genre parasite and its fi rst record off the Atlantic coast of Brazil and Philometra (Nematoda, Dracunculoidea) parasites de thons. Bull. Mus. South America. The fauna of gonad-infecting philometrids re- Nat. Hist. Nat. 8(4):769-775. mains poorly known in Brazil. The only two previous records are QUIAZON, K.M., YOSHINAGA, T. & OGAWA, K. 2008. Taxonomical those by Crisp & Klein (1973) reporting Philometra lateolabracis study into two new species of Philometra (Nematoda: Philometridae) previously identifi ed as Philometra lateolabracis (Yamaguti, 1935). Folia (Yamaguti, 1935) (=Philometra sp. – see Quiazon et al. 2008) from Parasitol. 55(1):29-41. Haemulon plumierii (Lacépède) and Rego et al. (1983) reporting REGO, A.A., VICENTE, J.J., SANTOS, C.P. & WEKID, R.M. 1983. Parasitas Philometra sp. (=probably P. saltarix Ramachandran, 1973) from de anchovas, Pomatomus saltatrix (L.) do Rio de Janeiro. Cienc. Cult. Pomatomus saltatrix (Linnaeus). 35(9):1329-1336.

Recebido em 23/12/08 Versão reformulada recebida em 22/04/09 Publicado em 30/04/09

http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?short-communication+bn01809022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Range extension of the Peale’s Free-tailed Bat Nyctinomops aurispinosus (Molossidae) in Brazil

Gledson Vigiano Bianconi1,4, Renato Gregorin2 & Daniel Carvalho Carneiro3

1Programa de Pós-graduação em Ciências Biológicas - Zoologia, Universidade Estadual Paulista – UNESP, CP 199, CEP 13506-900 Rio Claro, SP, Brazil 2Departamento de Biologia, Universidade Federal de Lavras – UFLA, CP 3037, CEP 37200-000 Lavras, MG, Brazil 3Departamento de Zoologia e Botânica, Universidade Estadual Paulista – UNESP, São José do Rio Preto, SP, Brazil 4Corresponding author: Gledson Vigiano Bianconi, e-mail: [email protected]

BIANCONI, G.V., GREGORIN, R. & CARNEIRO, D.C. Range extension of the Peale’s Free-tailed Bat Nyctinomops aurispinosus (Molossidae) in Brazil. Biota Neotrop., 9(2) http://www.biotaneotropica.org.br/ v9n2/en/abstract?short-communication+bn02409022009.

Abstract: There is a lack of knowledge of the biology and distribution of Nyctinomops aurispinosus. Herein, we report the southernmost record of this species, from the city of Curitiba (25° 25’ S and 49° 15’ W, 920 m), state of Paraná, Brazil, and summarize its distribution in South America. Keywords: Chiroptera, distribution, Molossidae, new record, South America.

BIANCONI, G.V., GREGORIN, R. & CARNEIRO, D.C. Ampliação da distribuição de Nyctinomops aurispinosus (Molossidae) no Brasil. Biota Neotrop. Apr/Jun 2009 9(2) http://www.biotaneotropica.org.br/ v9n2/pt/abstract?short-communication+bn02409022009.

Resumo: Há uma grande lacuna no conhecimento da biologia e corologia de Nyctinomops aurispinosus. Nesta comunicação, nós apresentamos o registro mais austral deste molossídeo, realizado na cidade de Curitiba (25° 25’ S e 49° 15’ W, 920 m), estado do Paraná, Brasil, e sumarizamos a distribuição geográfi ca conhecida para a espécie na América do Sul. Palavras-chave: Chiroptera, distribuição, Molossidae, novo registro, América do Sul.

http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?short-communication+bn02409022009 http://www.biotaneotropica.org.br 268 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Bianconi, G. V. et al.

Introduction 80° W 70° W 60° W 50° W 40° W

Presently, four species are recognized within the New World N molossid bat genus Nyctinomops Miller, 1902: N. aurispinosus (Peale, 1848), N. laticaudatus (E. Geoffroy, 1805), N. macrotis (Gray, 1840), 10° N 4 WE and N. femorosaccus (Merriam, 1889). Only the latter does not oc- 3 cur in Brazil (Koopman 1982, Simmons 2005). Nyctinomops was described by Miller (1902), who included eight species in the genus, S 0° and the type-species is N. femorosaccus. Later, Nyctinomops was considered a synonym of Tadarida by Shamel (1931), who included 7 four species in the macrotis-group that was subsequently designated 8 9 10° S as a subgenus of Tadarida (e.g. Koopman 1982). Freeman (1981) 6 recognized Nyctinomops as a valid genus, with which we concur. Spe- 5 11 cies of Nyctinomops are distinguishable from other molossid species 1 in having 1) deeply wrinkled upper lips, 2) ears touching each other 2 13 20° S 10 over forehead, 3) upper incisors parallel and separated from each other 14 12 by a gap due to a narrow and long maxillary emargination, 4) long 15 and narrow rostrum, 5) very deep basisphenoid pits, 6) plagiocrest and protoloph paralleling each other in the fi rst two upper molars, 30° S and 7) two pairs of lower incisors (Freeman 1981, Legendre 1984, Gregorin 2000, Gregorin & Taddei 2002). Nyctinomops aurispinosus is distributed from northwestern 40° S Mexico to southern South America with records in Venezuela, 0 400 800 km Colombia, Peru, Bolivia, and Brazil (Carter & Davis 1961, Taddei & Garutti 1981, Ochoa 1984, Ibáñez & Ochoa 1989, Eger Figure 1. Known distribution of Nyctinomops aurispinosus in South America 2007; Figure 1). The type-locality of the species is 161 km off Cape (1-14), including the new record presented herein (15). 1. Bolivia: La São Roque, State of Rio Grande do Norte, Brazil, or more precisely Paz, La Reserva, 15° 44’ S-67° 31’ W (Anderson 1997); 2. Bolivia: Santa “on board the U.S.S. Peacock off the coast of Brazil […] about Cruz, Hacienda Cerro Colorado, 19° 27’ S-62° 21’ W (Ibáñez & Ochoa 1989); 3. Colombia: Cundinamarca, Bogotá (type locality of Tadarida 100 miles from land, south of Cape St. Roque” (Shamel 1931: p. 12). similis - synonym) (Sanborn 1941), 04° 36’ N-74° 05’ W (Gardner 2007); Nyctinomops aurispinosus is a biometrically intermediary species 4. Venezuela: Aragua, Rancho Grande, 10° 21’ N-67°40’ W (Ochoa 1984); within the genus (Taddei & Garutti 1981, Ochoa 1984, Ibáñez & 5. Peru: Departamento de Cuzco, Huajyumbe, 13° 15’ S-70° 30’ W (Sanborn Ochoa 1989, Jones & Arroyo-Cabrales 1990, Gregorin & Taddei 1951, Koopman 1978, Eger 2007); 6. Peru: Departamento de Lima, Lima, 2002). Dorsal pelage is usually dark brown but also varies from Cerro Agustino, 12° 06’ S-77° 00’ W (Ortiz de la Puente 1951); 7. Peru: reddish to grayish-brown (Jones & Arroyo-Cabrales 1990). Shamel Lambayeque, 12 km N of Olmos, 05°55 ’ S-79° 47’ W (Eger 2007); 8. Brazil: (1931) mentioned the note made by Gerrit Miller, “belly wood brown, State of Piauí, Paulistana, 08° 09’ S-41° 09’ W, locality cited Morro do Chapéu back between wood brown and russet”. However, specimens of (Vizotto et al. 1980); 9. Brazil: State of Rio Grande do Norte, 100 miles from N. aurispinosus in collections are very scarce, affecting our compre- land, south of Cape St. Roque (type-locality), coordinates unknown (Shammel 1931); 10. Brazil: State of Minas Gerais, Lavras, 21° 14’ S-45° 00’ W hension of the variation of characters throughout its distribution. The (Tavares et al. in press); 11. Brazil: Distrito Federal, 15° 45’ S-47° 45’ W purpose of this paper is to report a range extension of N. aurispinosus (Bredt 2003); 12. Brazil: State of São Paulo, São Paulo, 23° 32’ S-46° 37’ W in Brazil, and present a summary of the known distribution of this (Silva et al. 1996); 13. Brazil: State of São Paulo, São José do Rio Preto, species in South America. 20° 49’ S-49° 23’ W (Taddei & Garutti 1981); 14. Brazil: State of São Paulo, Estação Ecológica dos Caetetus, 22° 25’ S-49° 42’ W (Pedro et al. 2001); Material and Methods 15. Brazil: State of Paraná, Curitiba, 25° 25’ S-49° 15’ W (new record). Figura 1. Nyctinomops aurispinosus On 11 April 2005 a male specimen of Nyctinomops was captured Distribuição conhecida de na América do Sul (1-14), incluindo o novo registro (15). 1. Bolívia: La Paz, La Reserva, alive on the ninth fl oor of an apartment in Curitiba municipality, State 15° 44’ S-67° 31’ W (Anderson 1997); 2. Bolívia: Santa Cruz, Hacienda of Paraná, Brazil (25° 25’ S e 49° 15’ W, 920 m a.s.l.). The specimen Cerro Colorado, 19° 27’ S-62° 21’ W (Ibáñez & Ochoa 1989); 3. Colômbia: was sent to the State Central Laboratory (Secretaria de Estado da Cundinamarca, Bogotá (localidade tipo de Tadarida similis - sinônimo) Saúde do Paraná) and it was diagnosed as rabies-negative. It is cur- (Sanborn 1941), 04° 36’ N-74° 05’ W (Gardner 2007); 4. Venezuela: Aragua, rently preserved in alcohol at the Departamento de Biologia of the Rancho Grande, 10° 21’ N-67° 40’ W (Ochoa 1984); 5. Peru: Departamento Universidade Federal de Lavras, Brazil (fi eld-number RA 24116). de Cuzco, Huajyumbe, 13° 15’ S-70° 30’ W (Sanborn 1951, Koopman The specimen had its skull removed, which was much damaged 1978, Eger 2007); 6. Peru: Departamento de Lima, Lima, Cerro Agustino, with the basicranium broken. Linear measurements of external and 12° 06’ S-77° 00’ W (Ortiz de la Puente 1951); 7. Peru: Lambayeque, craniodental dimensions are reported in millimeters (mm). 12 km N de Olmos, 05° 55’ S-79° 47’ W (Eger 2007); 8. Brasil: Estado do Piauí, Paulistana, 08° 09’ S-41° 09’ W, localidade citada Morro do Chapéu (Vizotto et al. 1980); 9. Brasil: Estado do Rio Grande do Norte, 100 milhas Results and Discussion do continente, sul do Cabo de São Roque (localidade-tipo), coordenadas Pelage coloration agrees with what is known for the species, and desconhecidas (Shammel 1931); 10. Brasil: Estado de Minas Gerais, Lavras, although measurements are slightly larger than the variation recorded 21° 14’ S-45° 00’ W (Tavares et al. in press); 11. Brasil: Distrito Federal, 15° 45’ S-47° 45’ W (Bredt 2003); 12. Brasil: Estado de São Paulo, São Paulo, for other Brazilian and South American specimens (Table 1), we 23° 32’ S-46° 37’ W (Silva et al. 1996); 13. Brasil: Estado de São Paulo, São considered the specimen as being identifi able as N. aurispinosus. José do Rio Preto, 20° 49’ S-49° 23’ W (Taddei & Garutti 1981); 14. Brasil: Among the species of Nyctinomops that occur in Brazil, there is a gap Estado de São Paulo, Estação Ecológica dos Caetetus, 22° 25’ S-49° 42’ W in our knowledge of the biology and distribution of N. aurispinosus (Pedro et al. 2001); 15. Brasil: Estado do Paraná, Curitiba, 25° 25’ S-49° 15’ W with scarce records for the states of Rio Grande do Norte (type- (novo registro). http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?short-communication+bn02409022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 269

Range extension of Nyctinomops aurispinosus

Table 1. Measurements (mm) of Nyctinomops aurispinosus from Brazil: State of Paraná, Curitiba (our specimen); State of São Paulo, São José do Rio Preto (Taddei & Garutti 1981); State of Piauí, Paulistana (Vizotto et al. 1980); and Colômbia (Carter & Davis 1961), Peru (Carter & Davis 1961) and Bolivia (Ibáñez & Ochoa 1989). Tabela 1. Medidas (mm) de Nyctinomops aurispinosus do Brasil: Estado do Paraná, Curitiba (nosso espécime); Estado de São Paulo, São José do Rio Preto (Taddei & Garutti 1981); Estado do Piauí, Paulistana (Vizotto et al. 1980); e Colômbia (Carter & Davis 1961), Peru (Carter & Davis 1961) e Bolívia (Ibáñez & Ochoa 1989). Measurements Paraná São Paulo Piauí Colombia Peru Bolivia Bolivia Brazil Brazil Brazil 1 male 1 male 4 females 1 male female 4 females 4 males Length of head and body 71.2 73.0 70.6 (69.7-71.6) - - - - Length of tail 45.3 - 44.1 (40.7-46.6) - - - - Length of forearm 53.4 51.5 51.2 (50.4-51.9) 49.5 51.5 49.7 (48.7-50.3) 51.0 (50.3-52.8) Length of metacarpal III 51.6 51.0 47.3 (46.0-48.1) - 48.4 - - Length of metacarpal IV 50.7 50.6 45.2 (43.6-46.2) - 46.8 - - Length of metacarpal V 28.9 31.0 25.3 (25.1-25.6) - 26.9 - - Length of ear 22.5 - 21.1 (20.2-21.5) - 29.0 - - Breadth across upper molars 8.3 8.2 8.1 (7.9-8.3) 8.5 8.4 8.4 (8.3-8.6) 8.7 (8.6-8.7) Breadth across upper canines 4.7 4.7 4.2 (4.2-4.4) 4.7 4.9 - - Length of upper toothrow 8.1 8.1 7.4 (7.3-7.6) 7.8 7.8 7.9 (7.8-8.0) 8.0 (7.9-8.1) Length of mandibule 15.5 15.0 - - - - - Length of lower toothrow 8.6 8.7 7.7 (7.5-7.9) 8.5 8.9 - -

locality; Shamel 1931), Piauí (Vizotto et al. 1980), Minas Gerais CARTER, D.C. & DAVIS, W.B. 1961. Tadarida aurispinosa (Peale) (Tavares et al. in press), São Paulo (Taddei & Garutti 1981, Silva et al. (Chiroptera: Molossidae) in North America. Proc. Biol. Soc. Wash. 1996, Pedro et al. 2001), and Distrito Federal (Bredt 2003) (Figure 1). 74:161-165. This is the fi rst record for the State of Paraná and the southernmost EGER, J.L. 2007. Family Molossidae. In Mammals of South America, Vol. record of N. aurispinosus for South America. The nearest localities 1: marsupials, xenarthrans, shrews, and bats (A.L. Gardner, ed). The where it has been reported are the Estação Ecológica de Caetetus University of Chicago Press, Chicago and London, p. 399-440. (Pedro et al. 2001) and the city of São Paulo (Silva et al. 1996), which FREEMAN, P.W. 1981. A multivariate study of the family Molossidae are 337 km north and 340 km northeast, respectively. (Mammalia, Chiroptera): morphology, ecology, evolution. Fieldiana Some of these Brazilian records (e.g. Taddei & Garutti 1981, Silva Zool. 7:1-173. et al. 1996, Bredt 2003) are equally based on specimens captured GARDNER, A.L. 2007. Mammals of South America, Vol. 1: marsupials, in buildings and we recommend that bats sent to health centers for xenarthrans, shrews, and bats. The University of Chicago Press, Chicago and London. rabies test should also be forwarded to specialists for confi rmation of identifi cation. This procedure will certainly lead to an improve- GREGORIN, R. 2000. Filogenia de Molossidae Gervais, 1855 (Mammalia: Chiroptera). Tese de Doutorado, Universidade de São Paulo, São Paulo. ment of our knowledge on the diversity and distribution of rare and synanthropic species, particularly of molossid bats. GREGORIN, R. & TADDEI, V.A. 2002. Chave artifi cial para determinação de molossídeos brasileiros (Mammalia: Chiroptera). Mastozool. Neotrop. Acknowledgements 9(1):13-32. IBÁÑEZ, C. & OCHOA, G.J. 1989. New records of bats from Bolivia. J. We are indebted to the Divisão de Vigilância em Zoonoses e Mammal. 70(1):216-219. Intoxicações (Secretaria de Estado da Saúde do Paraná), especially to JONES Jr., J.K. & ARROYO-CABRALES, J. 1990. Nyctinomops aurispinosus. Paulo de Araújo Guerra for their essential support, to Urubatan M. S. Mammal. Spec. (350):1-3. Suckow and Luiz Dino Vizotto for assistance with the data. We also KOOPMAN, K.F. 1978. Zoogeography of Peruvian bats with special emphasis thank two anonymous reviewers and Ariovaldo P. Cruz Neto, Sandra on the role of the Andes. Am. Mus. Novitates, (2651):1-33. Bos Mikich, Fabiana Rocha-Mendes for editorial assistance and KOOPMAN, K.F. 1982. Biogeography of the bats of South America. In additional suggestions that improved the manuscrit, and Alexandre Mammalian Biology in South America (M.A. Mares & H.H. Genoways, Lorenzetto and Carlos E. Conte for help in preparing the map. eds). University of Pittsburgh, Pittsburgh, p. 273-302. LEGENDRE, S. 1984. Étude odontologique des représentants actuels fu References groupe Tadarida (Chiroptera, Molossidae). Implications phylogétiques, systématiques et zoogeographiques. Rev. Suisse Zool. 91(2):399-442. ANDERSON, S. 1997. Mammals of Bolivia: taxonomy and distribution. Bull. Amer. Mus. Nat. Hist. 231:1-652. MILLER Jr., G.S. 1902. Twenty new American bats. Proc. Acad. Nat. Sci. Phila. 54(2):389-412. BREDT, A. 2003. A experiência do Distrito Federal. In Manejo de quirópteros em áreas urbanas (I. Kotait et al., orgs.). Instituto Pasteur, Fundação OCHOA, G.J. 1984. Presencia de Nyctinomops aurispinosa en Venezuela Nacional de Saúde, Ministério da Saúde, São Paulo, p. 24-28. Manual (Chiroptera: Molossidae). Acta Cient. Venez. 35(2):147-150. Técnico do Instituto Pasteur, número 7/ Seminário Comemorativo dos ORTIZ De La PUENTE, D.J. 1951. Estudio monografi co de los quirópteros 100 Anos do Instituto Pasteur. de Lima y alrededores. Publ. Mus. Hist. Nat. “Javier Prado”, 7:1-48. http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?short-communication+bn02409022009 http://www.biotaneotropica.org.br 270 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

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http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?short-communication+bn02409022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

The Crab-eating Fox (Cerdocyon thous) as a secondary seed disperser of Eugenia umbellifl ora (Myrtaceae) in a Restinga forest of southeastern Brazil

Eliana Cazetta1,2,3 & Mauro Galetti1

1Grupo de Fenologia e Dispersão de Sementes, Laboratório de Biologia da Conservação, Departamento de Ecologia, Universidade Estadual Paulista – UNESP, CP 199, CEP 13506-900, Rio Claro, SP, Brazil 2Departamento de Ciências Biológicas, Universidade Estadual de Santa Cruz – UESC, Rod. Ilhéus-Itabuna, Km 16, CEP 45662-000, Ilhéus, BA, Brazil 3Corresponding author: Eliana Cazetta, e-mail: [email protected]

CAZETTA, E. & GALETTI, M. The Crab-eating Fox (Cerdocyon thous) as a secondary seed disperser of Eugenia umbellifl ora (Myrtaceae) in a Restinga forest of southeastern Brazil. Biota Neotrop., 9(2): http:// www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?short-communication+bn02509022009.

Abstract: The crab-eating fox (Cerdocyon thous) exhibits a very generalist habit and fruits compose a large proportion of its diet. However, few studies evaluated the importance of this animal as seed disperser. In the Restinga forest, in the Atlantic forest of Brazil, C. thous consumes fruits of Eugenia umbellifl ora, a Myrtaceae species, which is dispersed chiefl y by birds. This study evaluated the effects of gut transit on seed germination, and size selection of E. umbellifl ora fruits by the crab-eating fox. We did not fi nd differences on germination rates between seeds dispersed by foxes and control ones, but seeds dispersed by foxes germinated faster, which may be important for plant recruitment. Seeds consumed by C. thous were smaller than those available on the ground, indicating selection for small fruits. Regardless of the selection of small fruits, C. thous appears to be an important secondary disperser of E. umbellifl ora, distributing large quantities of viable seeds of this Myrtaceae in the Restinga forest. Keywords: Atlantic Forest, carnivores, frugivory, fruit choice, seed dispersal.

CAZETTA, E. & GALETTI, M. O chachorro do mato (Cerdocyon thous) como dispersor secundário de Eugenia umbellifl ora (Myrtaceae) em uma fl oresta de Restinga no sudeste do Brasil. Biota Neotrop., 9(2): http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/pt/abstract?short-communication+bn02509022009.

Resumo: O cachorro do mato (Cerdocyon thous) tem um hábito bastante generalista e frutos compõem uma grande proporção de sua dieta. No entanto, poucos estudos avaliaram a importância deste animal como dispersor de sementes. Na fl oresta de restinga da Mata Atlântica brasileira C. thous consome frutos de Eugenia umbellifl ora, uma espécie de Myrtaceae, que é dispersa principalmente por aves. Este estudo avaliou o efeito da passagem das sementes pelo tubo digestivo na germinação das sementes e a seleção de tamanho de frutos de E. umbellifl ora pelo cachorro do mato. Não houve diferença nas taxas de germinação entre as sementes dispersas pelo cachorro do mato e as sementes controle, mas as sementes dispersas pelo cachorro germinaram mais rápido, o que pode ser importante para o recrutamento das plantas. As sementes consumidas pelo cachorro do mato foram menores do que as sementes disponíveis no solo, indicando seleção por frutos menores. Apesar de selecionarem frutos menores, o cachorro do mato parece ser um importante dispersor secundário de E. umbellifl ora, distribuindo grandes quantidades de sementes viáveis desta espécie de Myrtaceae na restinga. Palavras-chave: carnívoros, dispersão de sementes, escolha de frutos, frugivoria, Mata Atlântica.

http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?short-communication+bn02509022009 http://www.biotaneotropica.org.br 272 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Cazetta, E. & Galetti, M.

Introduction occurs from March to May, and fruiting begins in June and extends to October (Staggemeier et al. 2007). Fruits are berries that are red Some species of carnivores commonly consume large amounts when unripe and purple when ripe, containing one to three seeds of fl eshy fruits and usually defecate undamaged seeds (Herrera 1989, (Figure 1a, b). E. umbellifl ora fruits are intensively consumed by Willson 1993). Consequently, these animals can play an important 17 bird species as well as mammals (Côrtes et al. 2009), such as the role in seed dispersal for many plants (Willson 1993, Otani 2002). crab-eating fox Cerdocyon thous. Generally observed in pairs, this Carnivores generally have larger home ranges than herbivores with carnivore travels over large areas and the mean home range of the similar body size (Lindstedt et al. 1986), which leads to longer travel species on the island is 172 ha (Oliveira 2006). distances and, consequently, to farther seed dispersal (Otani 2002). The crab-eating fox (Cerdocyon thous Linnaeus) is a medium 2. Methods (4 to 7 kg), nocturnal carnivore that is found throughout most of South America (Colombia, Venezuela, Guyana, Suriname, south-eastern Nineteen C. thous scats were collected in October 2003. We Bolivia, Paraguay, Uruguay, north-eastern Argentina, and almost selected only faecal samples that contained E. umbellifl ora seeds ± ± all of Brazil, with the exception of the Amazon basin) (Berta 1987, ( Figure 2), which presented an average of 39 18 (mean sd) Medel & Jaksic 1988). Cerdocyon thous exhibits a generalist and seeds per defecation. The scats were washed and separated in the opportunistic diet, feeding on fruits and insects in the rainy season laboratory, and the diameter and length of the seeds were meas- and on small vertebrates during the dry season (Brady 1979, Bisbal ured. We also collected and measured fruits dropped beneath the & Ojasti 1980, Motta Jr. et al. 1994, Dalponte 1997, Jácomo et al. canopy (N = 253) from 12 individuals of Eugenia umbellifl ora. We 2004), in addition to consuming fruits of cultivated species (Coimbra- sampled these E. umbellifl ora individuals and the scats within an Filho 1996, Facure & Monteiro-Filho 1996). In studies of C. thous area of 1.1 km × 30 m in the transition between dune and restinga diet, the proportion of fruits consumed is generally high (Facure & vegetation. Monteiro-Filho 1996, Facure & Giaretta 1996, Jácomo et al. 2004). Gatti et al. (2006) found that fruits were the main food item consumed by the crab-eating fox, accounting for 97% of the diet. Nevertheless, most studies refl ect only C. thous diet, so additional information is a needed on the role of this species as seed disperser. In a Restinga forest of Ilha do Cardoso, in São Paulo state, Brazil, the fruits of Eugenia umbellifl ora O. Berg (Myrtaceae) are primarily consumed by many bird species (Côrtes et al. 2009). However, a previ- ous study on E. umbellifl ora seed dispersal showed that only 30% of the fruits handled by birds were successfully removed (Côrtes et al. 2009). The ineffi cient dispersal events are due to the behavior of birds from Thaupidae and Parulidae families that presented high frequency visits but were unable to swallow the entire fruit and just pecked pulp pieces, dropping seeds beneath the parent tree or dropping the entire fruit (Côrtes et al. 2009). These fruits fall to the ground and are highly consumed by the crab-eating fox (Cerdocyon thous) and preyed upon by crabs. Therefore, the goal of this study was to evaluate the role of C. thous as seed disperser of Eugenia umbellifl ora. We were interested in determine the effects of gut transit on germination and size selection of Eugenia umbellifl ora fruits by the crab-eating fox. The following questions were addressed: I) Does the crab-eating fox b act as a legitimate seed disperser for Eugenia umbellifl ora? In other words, do the seeds passing through the animal’s digestive tract have higher germination rates than control ones? and II) Does the crab- eating fox select the size of Eugenia umbellifl ora fruits?

Material and Methods

1. Study area Fieldwork was carried out on Ilha do Cardoso, a land-bridge subtropical island, in São Paulo state, southeast, Brazil (25° 05’ S and 47° 53’ W). Ilha do Cardoso is a 15,100 ha protected island encompassing several types of Atlantic rainforest, including: man- groves, dune vegetation, restinga forest, lowland tropical rainforest and highland tropical rainforest (Noffs & Baptista Noffs 1982). The present study was conducted in the transition between scrub vegeta- tion and restinga forest (sandy forest), which is characterized by an Figure 1. Eugenia umbellifl ora a) immature and b) ripe fruits. Photo: a) André Eugenia umbellifl ora open canopy that can reach 4-5 m and where C. Guaraldo and b) Eliana Cazetta. occurs in high density (Bernardi et al. 2005). Eugenia umbellifl ora is Figura 1. Frutos a) imaturos e b) maduros de Eugenia umbellifl ora. Foto: a small tree (4-7 m height) that grows in low elevations under ocean a) André C. Guaraldo e b) Eliana Cazetta. infl uence in the eastern coast of Brazil. Flowering is annual and http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?short-communication+bn02509022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 273

The Crab-eating-Fox as a secondary seed disperser

60

50

40

30

Germination (%) 20

10 Feces Control

Figure 2. Cerdocyon thous scats containing Eugenia umbellifl ora ( Myrtaceae) 0 seeds in Ilha do Cardoso, Atlantic rainforest, Brazil. Photo: André C. 0 1530456075 Guaraldo. Days Figura 2. Fezes de Cerdocyoun thous com sementes de Eugenia umbellifl ora na Ilha do Cardoso, Floresta Atlântica, Brasil. Foto: André C. Guaraldo. Figure 3. Germination time of Eugenia umbellifl ora seeds found in Cerdocyon thous scats compared to control seeds. Figura 3. Tempo de germinação das sementes de Eugenia umbellifl ora encon- trada nas fezes de Cerdocyoun thous comparada com sementes controle.

Germination tests were conducted on 50 Eugenia umbellifl ora seeds collected from the scats compared to 120 intact seeds taken directly from different individual trees (control). Seeds were placed in Discussion Petri dishes, daily washed, and checked each two weeks for a period of Crab-eating fox dispersed seeds are viable and germinate faster 75 days. The differences in germination rates between treatments were than control seeds. This indicates that the crab-eating fox is a legiti- analysed by a chi-square test. Seed survival between treatments was mate disperser, and that the consumption of E. umbellifl ora fruits by compared using Cox Regression survival analysis. Survival analysis the fox is benefi cial for the dispersal of the seeds. Bustamante et al. is used when the response variable is a time period until an event (1992) found similar results in a study of seed germination consumed occurs. Seed germination was considered the event of interest. by foxes (Dusicyon culpaeus) in Chile. The red fox (Vulpes vulpes) also favours germination and seedling survival of the Mediterranean Results Hackberry (Traba et al. 2006). In the Monte Desert in Argentina, The mean diameter of E. umbellifl ora fruits was 1.07 ± 0.12 cm Campos & Ojeda (1997) found that foxes (Pseudalopex griseus) (N = 25 3), and the mean length was 1.36 ± 0.18 cm (N = 253). The were also legitimate dispersers, although they did not increase the seeds of E. umbellifl ora had a mean diameter of 0.93 ± 0.12 cm proportion of seeds that germinated. (N = 253) and mean length of 1.21 ± 0.16 cm (N = 253). We found a Eugenia umbellifl ora seeds dispersed by the crab-eating fox are smaller than those available on the ground, probably because foxes signifi cant variation between fruit size (diameter – F = 14.07, df = 10, select smaller fruits by rejecting or spitting out larger ones. Several P < 0.0001, length – F = 14.67, df = 10, P < 0.0001) and seed size studies about fruit selection by birds have found evidence for selec- (diameter: F = 11.53, df = 10, P < 0.0001, length: F = 16.13, df = tion towards small fruits (Wheelwright 1985, Rey et al. 1997, Côrtes 10, P < 0.0001) among the 12 individuals of E. umbellifl ora. Fruit et al. 2009), but only recently the same behavior was documented diameter was highly correlated with seed diameter (R2 = 0.61, df = for another species of canid (Vulpes vulpes) (Traba et al. 2006). 1320, P < 0.0001), and fruit length was also correlated with seed Although differences between control and crab-eating fox seeds are 2 length (R = 0.71, df = 1320, P < 0.0001). The seeds dispersed by the small, fruit discrimination and dispersal of small seeds might lead ± crab-eating fox had a mean diameter of 0.88 0.15 cm (N = 756) and to both immediate and delayed consequences to E. umbellifl ora fi t- ± a mean length of 1.13 0.18 cm (N = 756). These seeds were smaller ness. Larger seeds can aggregate more reserve tissues that improve than those collected directly in the trees (t = –5.15 P < 0.0001). Never- growing and vigour of seedlings, turning them into stronger survivors theless, differences in seed diameter were small, lower than 6.4%. The and competitors under distinct environmental adversities (Leishman coeffi cient of variance between control seed size and fox-dispersed et al. 2000, Alcántara & Rey 2003, Pizo et al. 2006). Furthermore, seeds were similarly high (12.9 an 17%, respectively). they become more tolerant to shade, low soil moisture and nutrients, The percentage of germination was slightly higher for seeds burial, and herbivory (Leishman et al. 2000). found in the scats (56%) than control seeds (43.9%), although this Bustamante et al. (1992), in their study in Chile, concluded that, difference was not signifi cant (χ2 = 0.69, P = 0.40). The survival rate although foxes are legitimate seed dispersers, they are not effi cient, was different between the two treatments evaluated. Seeds collected since they deposit most of the seeds of Cryptocaria alba (Lauraceae) from the scats have higher germination rates than control ones (Cox in open areas where mortality due to desiccation and predation is high. Regression, χ2 = 4.08, df = 1, P = 0,04) (Figure 3). In our study, the deposition site and consequent plant recruitment was http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?short-communication+bn02509022009 http://www.biotaneotropica.org.br 274 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Cazetta, E. & Galetti, M. not evaluated, but crab-eating foxes are removing fruits that are not GATTI, A., BIANCHI, R., ROSA, C.R.X. & MENDES, S.L. 2006. Diet of dispersed by birds. Thus, we suggest that the crab-eating foxes are the crab-eating fox, Cerdocyon thous (Carnivora, Canidae) in Paulo Cesar reducing the density-dependent mortality beneath the parent tree. In Vinha Stat Park, Espírito Santo, State, Brazil. Mammalia, 70:153-155. addition, the decrease in germination time of the seeds consumed by HERRERA, C.M. 1989. Frugivory and seed dispersal by carnivorous mammals, the fox might have important consequences for E. umbellifl ora early and associated fruit characteristics, in undisturbed mediterranean habitats. recruitment. The crab-eating fox may also play an important role in Oikos, 55:250-262. long distance dispersal of E. umbellifl ora and in areas where large JÁCOMO, A.T.A., SILVEIRA, L. & DINIZ-FILHO, J.A.F. 2004. 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http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?short-communication+bn02509022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Distribution extension of Scinax aromothyella (Anura, Hylidae)

Gabriel Laufer1,2, Juan Manuel Piñeiro-Guerra1, Ramiro Pereira-Garbero1, Juan Manuel Barreneche1 & Rosana Ferrero1

1Sección Zoología de Vertebrados, Facultad de Ciencias, Universidad de la República, Iguá 4225, Montevideo, Uruguay. 2Corresponding author: [email protected]

LAUFER, G., PIÑEIRO-GUERRA, J.M., PEREIRA-GARBERO, R., BARRENECHE, J.M. & FERRERO, R. Distribution extension of Scinax aromothyella (Anura, Hylidae). Biota Neotrop. 9(2): http://www. biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?short-communication+bn02709022009.

Abstract: Scinax aromothyella is a recently described hylid frog. Its distribution is not well known. There are records for Misiones, Argentina and for southeastern Uruguay. Here we report a new record of S. aromothyella from Aceguá, Cerro Largo Department, Uruguay (31° 53’ 39” S and 54° 9’ 17” W), based in tadpoles collected on the 15 of August, 2007. This new record extends the distribution of S. aromothyella in approximately 100 km north from previous reports in Uruguay. The samples were collected in a site located 2 km away from the border line with Brazil, reinforcing the idea that S. aromothyella might occur in Rio Grande do Sul. Keywords: Amphibia, neotropical, larva, disturbed habitat, temporal pond, hilly area.

LAUFER, G., PIÑEIRO-GUERRA, J.M., PEREIRA-GARBERO, R., BARRENECHE, J.M. & FERRERO, R. Extensión de la distribución de Scinax aromothyella (Anura, Hylidae). Biota Neotrop. 9(2): http://www. biotaneotropica.org.br/v9n2/es/abstract?short-communication+bn02709022009.

Resumen: Scinax aromothyella es un anfi bio hilido recientemente descripto y con distribución poco conocida. Existen registros de Misiones, Argentina, y del sureste de Uruguay. Reportamos en este trabajo un nuevo registro de S. aromothyella para el Departamento de Cerro Largo, Uruguay, localidad Aceguá (31° 53’ 39” S y 54° 9’ 17” W) basado en renacuajos colectados el 15 de agosto de 2007. Este registro extiende la distribución de S. aromothyella más de 100 km al norte de los registros previos en Uruguay. La cercanía a la frontera (2 km) refuerza la idea de la ocurrencia de esta especie en el sur de Brasil. Palabras clave: Amphibia, neotropical, larva, disturbio, charco temporal, sierra.

http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?short-communication+bn02709022009 http://www.biotaneotropica.org.br 276 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2

Laufer, G. et al.

Introduction larval sampling could be an effective alternative to study species oc- currences (McDiarmid & Altig 1999). Tadpoles are easily collected, Scinax aromothyella (Faivovich 2005) is a recently described and their presence in water bodies usually last longer periods than small hylid frog, closely related and similar to Scinax berthae adult exposure. But this tool has been widely ignored in many cases (Barrio 1962), belonging both to the Scinax catharinae species group because of the lack of appropriated larval descriptions for many re- (Faivovich 2002). It was described based on specimens from three gions. Fortunately this is not the case for the present report because localities in central and northern Province of Misiones, northeastern of the availability of proper tadpoles’ descriptions and determination Argentina (Faivovich 2005). Later on, its distribution was extended keys for most of the anuran species present in Uruguay and southern to Treinta y Tres Department (Prigioni et al. 2005), and Maldonado Brazil (e.g. de Sá et al. 1997, Kolenc et al. 2007). The aim of this Department (Kolenc et al. 2007), southeastern Uruguay. note is to report new data on S. aromothyella distribution based in S. aromothyella males calls on the emergent vegetation (pre- tadpoles’ records from Aceguá, Cerro Largo, Uruguay. dominantly Eryngium sp.), only during or immediately after heavy rains (Faivovich 2005, Borteiro et al. 2007). Moreover, the natural Material and Methods history of this species is little known. S. aromothyella inhabits hilly areas, about 500 m altitude, with scarce arboreal vegetation (Prigioni Tadpoles were collected, with a drag net of 5 mm mesh, in a et al. 2005, Borteiro et al. 2007), and can be found in open areas in temporal pond of 2,300 m2 area, and a maximum depth about 1 m. semi-permanent swamps. The pond is located in a high disturbed area, a cattle farmland next It seems clear that the actual distribution of this species is to slaughterhouse facilities. The vertebrate community at this pond far from being known. It was suggested by Faivovich (2005) that was solely represented by anurans. Other tadpoles found in the S. aromothyella might be distributed in some areas of the state of sample were Hypsiboas pulchellus, Scinax sp., Pseudis minutus and Rio Grande do Sul, Brazil, and later reports in southeastern Uruguay Dendropsophus minutus. S. aromothyella represents less than 0.6% reinforce this idea. Moreover, Borteiro et al. (2007) suggested that of total tadpole density in the sample. At the same locality we sam- S. aromothyella might be also widely distributed in hilly areas in pled other ponds and creeks, in a diameter of 500 m, but we didn’t Uruguay. As in other cases of poorly known species, more studies fi nd any other S. aromothyella specimens. The specimens are fi xed about S. aromothyella are needed. in 10% formalin dilution and stored at the Vertebrate Zoology Col- The limited records of S. aromothyella consist in a limitation for lection, Facultad de Ciencias, Universidad de la República, Uruguay biogeography studies. In this context, when adults are rarely collected, (ZVCB 16610).

Guiana Panamá Venezuela Suriname Guiana Francesa Paraguay Colômbia

Equador Brazil

Brazil Peru Bolívia

Argentina Chile Paraguai

Argentina Uruguai

Atlantic Ocean

Uruguay N

WE

S

Figure 1. Distribution records for Scinax aromothyella. In the map the symbol ■ shows records from previous works (mentioned in the text) and the symbol □ shows the site of the new record in present work. Figura 1. Registros de distribución de Scinax aromothyella. En el mapa, el símbolo ■ indica los registros de reportes previos (ver texto) y el símbolo □ el registro nuevo presentado en este artículo. http://www.biotaneotropica.org.br http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?short-communication+bn02709022009 Biota Neotrop., vol. 9, no. 2 277

Scinax aromothyella distribution

Results and Discussion Our observations confi rm the idea that S. aromothyella breeds in semi permanent ponds at hilly open areas (Faivovich 2005, Borteiro Here we report a new record of S. aromothyella from Aceguá, et al. 2007). It is also the fi rst report of this species at a high disturbed Cerro Largo Department, Uruguay (31° 53’ 39” S and 54° 9’ 17” W), area. This new record extends the distribution of S. aromothyella in based on 7 tadpoles collected on the 15 of August, 2007 (Figure 1). approximately 100 km north from previous reports in Uruguay. The The tadpoles were identifi ed following Kolenc et al. (2007), consid- samples were collected in a site located 2 km away from the border ering size, external morphology and oral disc confi guration. This line with Brazil, reinforcing the idea that S. aromothyella might oc- species is characterized by its slightly depressed body, a relatively cur in Rio Grande do Sul. Further fi eld research is needed in order to long tail, large eyes and slightly expanded fi ns (Figure 2). The oral obtain a complete distribution map for this species, as an important disc has a small dorsal gap in marginal papillation, a double row of tool for conservation and monitoring plans. Tadpole sampling could marginal papillae at the posterior border of the oral disc, and many be an appropriate technique for sampling anurans witch adults are submarginal papillae at the sub-angular zone (Kolenc et al. 2007). The not easily detectable. labial tooth row formula observed is 2(2)/3 and serrated jaw sheets (Figure 3). The tail muscle coloration in preserved specimens was Acknowledgements also considered as a diagnostic character (Figure 2). Collected specimens are in developmental Gosner’s stages rang- This work was supported by Programa de Desarrollo Tecnológico, ing from 25 to 27, their total length is TL = 22.65 ± 3.15 mm, and their Recursos Acuáticos PDT 71-10, Uruguay and by the Amphibian body length is BL = 7.53 ± 1.18 mm (mean ± standard deviation). Specialist Group (UICN) Chester Zoo Seed Grant. The authors are Although of their early stages, the collected specimens are relatively grateful to Claudio Borteiro for the provided assistance in specimen’s large, and this is also a main characteristic of S. aromothyella tadpoles identifi cation. Denise de Cerqueira Rossa-Feres and two anonymous (De Sá et al. 1997, Kolenc et al. 2007). referees made helpful comments which improved the manuscript. References

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Received 27/01/09 Revised 27/05/09 Accepted 02/06/09

2 mm Figure 3. Opened oral disc of Scinax aromothyella tadpole preserved in 10% formalin, from Aceguá, Cerro Largo, Uruguay. Figura 3. Disco oral abierto de una larva de Scinax aromothyella de Aceguá, Cerro Largo, Uruguay, fi jada en formol al 10%. http://www.biotaneotropica.org.br/v9n2/en/abstract?short-communication+bn02709022009 http://www.biotaneotropica.org.br