Filogenia E Diversificação De Chloroleucon E Taxonomia Da Aliança Chloroleucon Para a Flora Da Bahia

PRISCILLA GOMES CARDOSO DE ALMEIDA

FILOGENIA E DIVERSIFICAÇÃO DE CHLOROLEUCON E TAXONOMIA DA ALIANÇA CHLOROLEUCON PARA A FLORA DA BAHIA

FEIRA DE SANTANA – BAHIA

2014

UNIVERSIDADE ESTADUAL DE FEIRA DE SANTANA DEPARTAMENTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BOTÂNICA

FILOGENIA E DIVERSIFICAÇÃO DE CHLOROLEUCON E TAXONOMIA DA ALIANÇA CHLOROLEUCON PARA A FLORA DA BAHIA

PRISCILLA GOMES CARDOSO DE ALMEIDA

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Botânica da Universidade Estadual de Feira de Santana como parte dos requisitos para a obtenção do título de Mestre em Botânica.

ORIENTADOR: PROF. DR. LUCIANO PAGANUCCI DE QUEIROZ

CO-ORIENTADORA: DRA. ÉLVIA RODRIGUES DE SOUZA

FEIRA DE SANTANA – BAHIA

2014

Ficha Catalográfica – Biblioteca Central Julieta Carteado

Almeida, Priscilla Gomes Cardoso de A449f Filogenia e diversificação de Chloroleucon e taxonomia da aliança Chloroleucon para a flora da Bahia / Priscilla Gomes Cardoso de Almeida. – Feira de Santana, 2014. 109 f. : il.

Orientador: Luciano Paganucci de Queiroz. Co-orientadora: Élvia Rodrigues de Souza.

Mestrado (dissertação) – Universidade Estadual de Feira de Santana, Programa de Pós-Graduação em Botânica, 2014.

1. Chloroleucon - Filogenia. 2. Taxonomia. 3. Leguminosae. 4. Florística – Bahia. I. Queiroz, Luciano Paganucci de, orient. II. Souza, Élvia Rodrigues, co-orient. III. Universidade Estadual de Feira de Santana. IV. Título.

CDU: 582.736

Aos meus pais Joanice e Verivaldo e ao meu namorado Thiago pela compreensão, amor e cumplicidade, eu dedico.

“Teremos coisas bonitas pra contar E até lá Vamos viver Temos muito ainda por fazer Não olhe pra trás Apenas começamos O mundo começa agora, ahh! Apenas começamos.”

Legião Urbana – Metal Contra As Nuvens

AGRADECIMENTOS

Mais uma etapa se finda em minha vida, a tarefa foi árdua, mas o apoio recebido reduziu a carga e me empurrou para frente, me fazendo concretizar esse trabalho. É com vocês que compartilho essa vitória e com muita satisfação agradeço.. A Deus, por me permitir passar por mais esse crescimento profissional e pessoal, esse grande aprendizado que eu sei que será de grande valia para minha vida. A minha família, em especial meu pai, Verivaldo Almeida, e minha mãe, Joanice Cardoso, por todo apoio e confiança. Por não medir esforços para contribuir no que fosse preciso e compreender minhas ausências, meu estresse, .. Ao meu amor, Thiago Ferraz, pois tenho certeza que sem ele do meu lado em todos os momentos essa vitória não seria possível, ele esteve comigo comemorando os momentos de felicidade e me apoiando e confortando nos momentos ruins. Obrigada também pelo auxílio com as imagens desse trabalho. Também agradeço por entender minhas ausências, meus choros, minhas crises.. Te amo! Agradeço também a sua mãe, Scheylla Ferraz, pelas palavras de conforto. E, como iria esquecer de Biluzinha que entrou em nossas vidas a tão pouco tempo, mas que vem me trazendo imensa tranquilidade e aliviando meu estresses com a sua alegria de viver. A Élvia, por acreditar em mim e me acompanhar desde a graduação. Por tudo que me ensinou na vida e no trabalho, na parte molecular e taxonômica com as Mimosoideae. Ainda, pela paciência e disposição para ajudar quando necessário, a qualquer hora, nunca se negando a isso.. Obrigada! A Luciano, por ter confiado no meu potencial e me dado uma oportunidade para que concorresse a esse mestrado sob sua orientação. Pelos conselhos nos momentos certos, pela paciência e por compartilhar comigo seus conhecimentos históricos, taxonômicos e moleculares no mundo das Leguminosae. A todo o pessoal do herbário (HUEFS), que contribuiu de alguma maneira para a concretização da parte taxonômica desse trabalho. Em especial a Zezé, Téo e Silvia. Ao pessoal dos herbários da Bahia e também os do Sul, Sudeste, Nordeste, pelo acolhimento nas visitas. Ao pessoal do LAMOL: Aline, Ana Luiza (de Fabrício), Ana Luiza Côrtes, Anderson, Ariane, Claudinha, Cris Snak, Evelyne, Fabrício, Hibert, Jefferson, Juliana

(Pernambuco), Juliana Freitas, Laura, Marcos, Marla, Marlon, Tarciso, Thiago, Uiara, Yasmim, pela ajuda, conselhos e conversas descontraídas. Principalmente a Adê pelo companheirismo (somos irmãs de orientação!). A Criss, pelo apoio e conselhos, pelas palavras de carinho e por comemorar comigo minhas vitórias no LAMOL, e não poderia esquecer o suporte dado nos últimos sequenciamentos. A Dani, pelas conversas, palavras de apoio e longas noites de laboratório. A Dissinho e Evandro, pela entrega de reagentes mesmo com meus pedidos (ás vezes) atrasados. A Rickinho (Ricardo Vilas- Boas), pelo auxílio na parte de informática no LAMOL (minha briga eterna com a impressora!), pelos reagentes de última hora, pelos esforços nos meus últimos sequenciamentos, pela predisposição de ajudar sempre que necessário, sem falar nas caronas (fazendo o balão!!!). Obrigada Rickinho, só nós do LAMOL sabemos o quanto você é importante para o andamento dos nossos trabalhos! Aos queridos colegas, em especial, Bernarda, Cássia, Carla, Carol, Cleiton e Vânia, Gaby, Isys, Kamilla, Lamarck, Matheus, Pétala, Tycia, pessoal que sempre esteve pronto para me dar força e me encorajar. A Lara, principalmente, pela ajuda com o mapa. A Thiago Araújo pela recepção e atenção na visita ao CEPEC. Ao Domingos pelas fotos cedidas. Aos professores, por compartilharem seus conhecimentos, não só nas disciplinas ofertadas, mas também no esclarecimento de dúvidas esporádicas. Principalmente a Cássio van den Berg pelos seus conselhos na parte molecular e análises. Ao pessoal do PPGBot, Adriana e Gardênia pela ajuda com as solicitações de coleta e diárias para visita aos herbários. A coordenadora Ligia Funch, por estar sempre disposta a ajudar e por acreditar no meu trabalho desde o início. Ao Kelson e Yasmim pela ajuda e companhia em São Paulo. A Ana Rita, Thiago e Larissa pelo acolhimento na sua casa, no Recife, na visita ao IPA. A Dona Marina e família por me receber em sua casa como tanto carinho (e guloseimas!) em Fortaleza, em minha visita ao EAC. A Jana pelos seus conselhos, pela ótima companhia e caronas. A Paty Luz pelo auxílio na parte de filogenia e biogeografia. A Mariana Calazans pela agilidade na resolução das questões burocráticas de liberação de verbas pelos projetos e pela amizade.

A José, por ceder o material para DNA de Leucochloron minarum e pelas discussões sobre a taxonomia da espécie. A Colin Hughes, por ter cedido o material para DNA de Leucochloron bolivianum. A Natanael Santos, pelas belíssimas ilustrações e pelo seu grande profissionalismo e paciência. A Pétala pela ajuda de última hora, com o desenho das flores de C. extortum. Aos motoristas, pelos conselhos nas rotas, pelo esforço, pela sua boa vontade e paciência. Eles contribuíram muito nas coletas de material, ouvindo (sem reclamar) nossos papos loucos, cantorias no carro e sobreviveram ao “para-para” das coletas, queria agradecer principalmente a Sr. Bené pela sua experiência em campo compartilhada (ele é quase um botânico!) e Sr. Oscar pelas conversas descontraídas, e como iria esquecer a sua habilidade em escalar árvores (rs.), obrigada pela ajuda na coleta de Leucochloron limae. Aos amigos, que me apoiaram e entenderam minhas ausências, em especial as MARA’s que me acompanham desde a graduação e estão sempre torcendo por mim. E também as minhas queridas amigas Zumbis, que aliviaram muito o meu estresse nessa ‘interminável’ finalização da dissertação, alegrando as minhas madrugadas, realmente conhecê-las nesse momento foi uma das melhores coisas que me aconteceram. Enfim, agradeço a CAPES e CNPq pela bolsa de mestrado concedida, aos “Programa de Pesquisa em Biodiversidade do Semiarido” (PPBio Semiarido - MCT/CNPq), “Programa de Apoio a Núcleos de Excelência” (PRONEX, PNX0014/2009 – FAPESB, “Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado da Bahia”), “Sistema Nacional de Pesquisa em Biodiversidade” (SISBIOTA, CNPq 563084/2010-3 e FAPESB PES0053/2011) e “Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior” (CAPES/PNPD nº 02697/09-2) pelo suporte financeiro.

SUMÁRIO

PREÂMBULO ...... 11 RESUMO GERAL ...... 12 INTRODUÇÃO GERAL ...... 13 Referências Bibliográficas ...... 18 CAPÍTULO 1. Filogenia e diversificação de Chloroleucon (Leguminosae: Mimosoideae) ...... 22 Resumo ...... 23 Introdução ...... 24 Material e Métodos ...... 28 Táxons amostrados ...... 28 Extração de DNA, Amplificação e Sequenciamento ...... 28 Alinhamento e análises filogenéticas ...... 30 Análises de datação ...... 32 Reconstrução da distribuição ancestral ...... 33 Resultados ...... 34 Análises filogenéticas ...... 34 Biogeografia ...... 42 Discussão ...... 47 Relacionamentos filogenéticos dentro de Ingeae ...... 47 Relações filogenéticas em Chloroleucon ...... 49 Biogeografia ...... 51 Agradecimentos ...... 55 Literatura Citada ...... 57 Apêndice 1 ...... 64 CAPÍTULO 2. Flora da Bahia: Leguminosae: Mimosoideae: Ingeae: aliança Chloroleucon ...... 67 Resumo/Abstract ...... 68 Aliança Chloroleucon ...... 69 Chave para gêneros ...... 70 Blanchetiodendron Barneby & J.W. Grimes ...... 70

Blanchetiodendron blanchetii (Benth.) Barneby & J.W.Grimes ...... 71 Chloroleucon (Benth.) Britton & Rose ...... 75 Chave de identificação para as espécies ...... 76 Chloroleucon acacioides (Ducke) Barneby & J.W. Grimes ...... 76 Chloroleucon dumosum (Benth.) G.P. Lewis ...... 80 Chloroleucon extortum Barneby & J.W. Grimes ...... 84 Chloroleucon foliolosum (Benth.) G.P. Lewis ...... 88 Chloroleucon tortum (Mart.) Barneby & J.W. Grimes ...... 92 Leucochloron Barneby & J.W. Grimes ...... 97 Chave de identificação para as espécies ...... 97 Leucochloron limae Barneby & J.W. Grimes ...... 97 Leucochloron minarum (Glaz. ex Harms) Barneby & J.W. Grimes ...... 102 Agradecimentos ...... 104 Referências Bibliográficas ...... 105 Lista de exsicatas ...... 107 CONSIDERAÇÕES FINAIS ...... 109

PREÂMBULO

Essa dissertação é composta por uma Introdução Geral, seguida por dois capítulos. O capítulo 1 traz o trabalho de filogenia e diversificação de Chloroleucon que será submetido à Revista Taxon e o capítulo 2 traz o manuscrito aceito para publicação pela Revista Sitientibus: “Flora da Bahia: Leguminosae: Mimosoideae: Ingeae: aliança Chloroleucon”. Os dois capítulos seguem as normas de formatação das revistas às quais os mesmos foram/serão submetidos. Algumas modificações na formatação foram realizadas apenas com o intuito de facilitar a leitura.

RESUMO GERAL

Chloroleucon apresenta 10 espécies, tem distribuição neotropical, ocorrendo principalmente em áreas de Formações Tropicais Sazonalmente Secas (FTSSs). O gênero atualmente pertence à aliança Chloroleucon, que na região neotropical também inclui os gêneros Leucochloron e Blanchetiodendron. Este trabalho teve como objetivos (1) obter uma filogenia de Chloroleucon, elucidar os seus relacionamentos internos e o seu posicionamento filogenético dentre as demais Ingeae, (2) investigar sua história biogeográfica e diversificação e (3) fazer o levantamento das espécies da aliança Chloroleucon que ocorrem na Bahia. Para o estudo filogenético e de diversificação foram utilizadas sequências das regiões nucleares ETS e ITS e plastidiais psbA, rpL32- trnL, rps16, trnD-T, trnL e trnL-F (totalizando 334 sequências). Para isso, neste estudo foram realizadas análises de Máxima Parcimônia, Máxima Verossimilhança, Inferência Bayesiana, datação e análise de reconstrução ancestral do gênero. Como resultados as espécies de (1) Chloroleucon amostradas formaram um grupo monofilético, (2) suas espécies se dividiram em dois clados diferenciados morfologicamente por caracteres da inflorescência: glomérulos homomórficos e glomérulos heteromórficos, (3) nos dois clados os acessos se agruparam seguindo principalmente uma tendência geográfica, (4) os acessos de C. foliolosum, C. mangense e C. extortum não confirmaram o monofiletismo das espécies, (5) O gênero se posicionou dentro de um grande clado que agrupou a maioria das espécies amostradas, com exceção das espécies de Lysiloma, Thailentadopsis e aquelas que compõem a aliança Pithecellobium, (6) Chloroleucon se originou no Mioceno nas FTSSs do México e Mesoamérica, com diversificação entre o Mioceno e início do Plioceno entre os demais núcleos das FTSSs, apoiando uma expansão desse bioma ainda no Terciário e se opondo a teoria do Arco Pleistocênico, (7) foram encontradas oito espécies da aliança Chloroleucon na Bahia: Blanchetiodendron (1espécie), Chloroleucon (5), Leucochloron (2) ocorrendo principalmente em ambientes de Caatinga.

Palavras-chaves: Caatinga, datação, Formações Tropicais Sazonalmente Secas (FTSSs), Ingeae, Taxonomia.

INTRODUÇÃO GERAL

Leguminosae Juss. é a terceira maior família de angiospermas, com 751 gêneros e 19.500 espécies (Lewis et al. 2005, atualizado em LPWG 2013a), a família apresenta uma distribuição quase cosmopolita, não ocorrendo apenas na Antártica (Lewis et al. 2005). Atualmente é subdividida em três subfamílias: Caesalpinioideae, Mimosoideae e Papilionoideae (Lewis et al. 2005), entretanto um grupo de especialistas na família está estudando um possível aumento no número dessas subfamílias, principalmente para que seja resolvido o não monofiletismo de Caesalpinoideae (LPWG 2013b). Apesar da sua diversidade e importância econômica, ecológica, medicinal e ornamental (Lewis et al. 2005), a família tem muitos grupos apresentando problemas de delimitação em nível de gênero e definidos com base em trabalhos tradicionais (Bentham 1875, Polhill & Raven 1981, Polhill 1994) e em estudos filogenéticos baseados em dados morfológicos (Barneby & Grimes 1996, Grimes 1999). Mimosoideae apresenta ca. 3.273 espécies com distribuição pantropical (LPWG 2013a), principalmente em regiões áridas e semi-áridas onde são importantes fontes de forragem e combustível (Lewis et al. 2005). O grande número de espécies da subfamília agrupadas em um número relativamente pequeno de gêneros (83) revela a riqueza de Mimosoideae (LPWG 2013a). Essa subfamília foi subdividida por Elias (1981) em cinco tribos: Parkieae, Mimozygantheae, Mimoseae, Acacieae e Ingeae definidas com base em caracteres morfológicos. Porém, a partir de análises moleculares realizadas por vários autores em Leguminosae (Wojciechowski 2003, Wojciechowski et al. 2004, Kajita et al. 2001, Luckow et al. 2003) foi proposta a redução para quatro tribos, com Parkieae inserida em Mimoseae, e as outras três não monofiléticas (Lewis et al. 2005). Estudos mais recentes discutem uma possível reclassificação dentro de Mimosoideae, visto que em vários trabalhos (Miller & Bayer 2000, Robinson & Harris 2000, Luckow et al. 2003, Miller et al. 2003, Brown 2008, Brown et al. 2008, Bouchenak-Khelladi et al. 2010) observa-se uma forte relação entre Ingeae e Acacia s.s. com base em dados moleculares. Ingeae foi descrita por Bentham (1875) incluindo as Mimosoideae que possuem numerosos estames fundidos na base, com um total de 15 gêneros e 408 espécies. Atualmente a tribo é composta por ca. 951 espécies em 36 gêneros, dos quais 24 se

distribuem apenas nos neotrópicos (Lewis & Rico Arce 2005). Essa classificação de Ingeae, com exceção dos táxons Albizia Durazz., Guinetia L.Rico & M.Sousa e Vigueranthus Villiers e inclusão dos gêneros paleotropicais, ainda foi baseada em uma compilação das análises filogenéticas moleculares realizadas por Luckow et al. (2003) e morfológicas por Barneby & Grimes (1996). Porém, as análises de Luckow et al. (2003) apresentaram relacionamentos mal resolvidos e tiveram amostragem muito reduzida para a tribo, com 16 dos 36 gêneros amostrados. Os estudos de Barneby & Grimes (1996) foram restritos às Américas onde reconheceram 22 gêneros, incluindo 357 espécies. Além disso, estabeleceram cinco alianças de gêneros (“Abarema”, “Samanea”, “Chloroleucon”, “Inga” e “Pithecellobium”), indicaram os gêneros incertos quanto ao seu posicionamento (Albizia, Enterolobium Mart. e Cedrelinga Ducke) e consideraram o gênero Lysiloma Benth. intermediário entre as tribos Ingeae e Acacieae. A “aliança Chloroleucon” proposta por Barneby & Grimes (1996) inclui os gêneros Chloroleucon (Benth.) Britton & Rose, Leucochloron Barneby & Grimes, Blanchetiodendron Barneby & Grimes, os quais apresentam uma distribuição neotropical e, em sua maioria, ocupam regiões áridas e semi-áridas. Esta aliança apresenta como principais sinapomorfias morfológicas presença de gemas peroladas e supressão das folhas nos nós proximais (Barneby & Grimes 1996). Grimes (1999) adicionou Lysiloma Benth. e Enterolobium schomburgkii Benth. à “aliança Chloroleucon” por compartilhar as sinapomorfias dessa aliança. Chloroleucon extortum Barneby & J.W.Grimes e Leucochloron limae Barneby & J.W.Grimes, estão incluídas na lista de espécies da flora brasileira com deficiência de dados (MMA 2008). Chloroleucon extortum também está entre as espécies de plantas raras do Brasil (Queiroz et al. 2009) e, assim como Chloroleucon tortum (Mart.) Pittier também está na lista de espécies ameaçadas (World Conservation Monitoring Centre 1998). Na circunscrição de Lewis & Rico Arce (2005) com a inclusão de gêneros do Velho Mundo a “aliança Chloroleucon” é formada por cinco gêneros: Chloroleucon, Leucochloron, Blanchetiodendron, Cathormion Hassk., Thailentadopsis Kosterm. Estes autores não confirmaram a inclusão de Enterolobium schomburgkii e Lysiloma nesta aliança.

Os últimos trabalhos filogenéticos em Ingeae (Souza 2007, Brown et al. 2008, Bouchenak-Khelladi et al. 2010) não apoiaram o monofiletismo da “aliança

Chloroleucon” sugerida por Barneby & Grimes (1996), Grimes (1999) ou Lewis & Rico Arce (2005).

Histórico taxonômico Blanchetiodendron Barneby & J.W. Grimes Blanchetiodendron foi descrito por Barneby & Grimes com um gênero que seria intermediário entre Leucochloron e Albizia sect. Arthrosamanea (Britton & Rose) Barneby & J.W. Grimes. As gemas peroladas e frutos plano compressos são caracteres compatíveis com Leucochloron e a organização da inflorescência e frutos se aproximam de Albizia sect. Arthrosamanea. Blanchetiodendron blanchetii (Benth.) Barneby & J.W.Grimes é a única espécie desse gênero. Antes de Barneby & Grimes (1996) o gênero foi inserido em outros gêneros. Primeiramente foi reconecido como uma espécie nova de Enterolobium Mart. (E. blancheti Benth.) por Bentham (1844) e foi assim posicionado por apresentar racemos curtos dispostos acima das folhas, mas o seu hábito era comparado ao de Pithecolobium (P. corymbosum Benth.). A ausência do fruto no espécime descrito impossibilitou a diferenciação dos frutos de Enterolobium. Em uma nova descrição em 1870, Bentham reposicionou o gênero, o incluindo em Pithecolobium seção Samanea Benth. e série Subarticulata (P. blancheti Benth.), com base novamente em caracteres florais, ressaltando a semelhança entre a sua corola e a de P. corymbosum. Os frutos ainda eram desconhecidos. Lewis (1987), em sua obra “Legumes da Bahia”, trouxe o gênero inserido em Albizia Durazz. (Albizia blanchetii (Benth.) G.P.Lewis). com a primeira descrição do fruto, o que apoiou esse reposicionamento, já que esses frutos se assemelham aos de Albizia.

Chloroleucon (Benth.) Britton & Rose Chloroleucon foi descrito por Bentham (1844) como uma seção de Pithecolobium Mart. agrupando sete espécies americanas, com base principalmente na presença de espinhos axilares que se assemelhavam com aqueles que ocorriam em Pithecolobium. Além disso, as espécies foram agrupadas por apresentar folhas bipinadas, estípulas membranáceas e caducas, gemas solitárias, flores sésseis em capítulos e fruto legume reto ou curvado, coriáceo a carnoso.

Britton & Rose (1927) propuseram um gênero novo: Chloroleucum (Benth.) Britton & Rose ex Record, tipificado por C. guantanamense (Britton) Britton & Rose. E, em um novo trabalho, publicado em 1928, o gênero foi renomeado Chloroleucon (Benth.) Britton & Rose com o lectotipo do gênero: C. vicentis (Benth.) Britton & Rose ≡ Pithecolobium vicentis Benth. ≡ C. mangense var. vicentis (Benth.) Barneby & J.W.Grimes. Nesse trabalho Chloroleucon foi diferenciado por ter frutos estreitos, quase retos ou encurvados, indeiscentes ou com deiscência tardia, estípulas espinescentes, flores pentâmeras, sésseis em capítulos pedunculados, axilares e numerosos estames fundidos na base. Na circunscrição de Britton & Rose (1928) foram incluídas nove espécies diferenciadas principalmente pela forma e largura do fruto, margem das valvas, forma e indumento dos folíolos, número de pares de pinas e tamanho do tubo estaminal: C. guatemalense Britton & Rose, C. undulatum Britton & Rose, C. langlassei Britton & Rose, C. barcoense Britton & Rose, C. guantanamense (Britton) Britton & Rose, C. mangense (Jacq.) Britton & Rose, C. lentiscifolium (A. Rich.) Britton & Rose, C. leucospermum (Brand.) Britton & Rose, C. vincentis (Benth.) Britton & Rose, sendo essas quatro últimas atualmente reconhecidas como variedades de C. mangense (Barneby & Grimes 1996). Lewis (1987) fez um levantamento das Leguminosae da Bahia, e propôs três novas combinações para algumas espécies de Pithecolobium sect. Chloroleucon Benth. incluindo-as em Chloroleucon: P. dumosum Benth. ≡ Chloroleucon dumosum (Benth.) G.P. Lewis, P. glaziovii Benth. ≡ Chloroleucon glazioui (Benth.) G.P. Lewis, P. foliolosum Benth. ≡ Chloroleucon foliolosum (Benth.) G.P. Lewis. A circunscrição mais atual para Chloroleucon é a de Barneby e Grimes (1996), na qual o gênero é diferenciado por apresentar espinhos axilares solitários ou pareados, estípulas caducas, folhas bipinadas, inflorescências heteromórficas ou homomórficas agrupadas em pedúnculos solitários ou fasciculados e frutos lineares, falcados, torcidos ou espiralados. Nessa circunscrição foram incluídas 10 espécies, propostas combinações novas e apresentadas duas novas espécies: C. eurycyclum Barneby & Grimes e C. extortum, e também uma variedade nova: C. mangense var. tetrazyx Barneby & Grimes. Barneby & Grimes (1996) diferenciaram as espécies de Chloroleucon principalmente pelo número de pares de pinas, número de folíolos por pinas, pela forma, diâmetro e largura do fruto e semelhança entre as flores no capítulo

(homomórficos ou heteromórficos). Além disso, nesse trabalho foi utilizada a distribuição geográfica como critério de distinção das espécies. Segundo Barneby & Grimes (1996), os espinhos encontrados em Chloroleucon seriam pedúnculos estéreis modificados que não ocorrem em nenhum outro gênero dentro de Ingeae. Entretanto, trabalhos anteriores consideraram esses espinhos como estípulas espinescentes semelhantes as que ocorrem em Pithecellobium s. s. ou em Harvardia (Britton & Rose 1928, Mohlenbrock 1963, Nielsen 1981). O fruto de Chloroleucon vem sendo considerado de grande importância para uma identificação correta no nível de espécie (Lewis 1987, Barneby & Grimes 1996, Queiroz 2009).

Leucochloron Barneby & J.W. Grimes Leucochloron foi proposto por Barneby & Grimes (1996) como um gênero novo que agrupou espécies que compartilhavam as gemas peroladas também encontradas em Chloroleucon e Blanchetiodendron. A espécie tipo do gênero é L. incuriale (Vell.) Barneby & J.W.Grimes ≡ Mimosa incurialis Vell. O gênero atualmente possui cinco espécies, quatro das quais foram descritas por Barneby & Grimes (1996): L. incuriale, L. limae Barneby & J.W.Grimes, L. minarum (Glaz. ex Harms) Barneby & J.W. Grimes e L. foederale (Barneby & J.W. Grimes) Barneby & J.W. Grimes e uma foi descrita por Hughes & Atahuachi (2006): L. bolivianum C. E. Hughes & Atahuachi. Leucochloron incuriale foi primeiro apresentada por Vellozo (1829) como Mimosa incurialis Vell. Em 1844, Bentham posicionou a espécie dentro da sessão Samanea série Coreacea de Pithecolobium como P. incuriale (Vell.) Benth., e caracterizou a espécie pela presença de ramos ferrugíneos e vilosos, pinas 6-7, folíolos 15-25, flores em capítulos densos, pedúnculados, axililares, fruto legume plano, reto e tomentoso. Em 1870, Bentham sinonimizou P. martianum Benth. em P. incuriale. Barneby & Grimes (1996) propuseram a nova combinação: L. incuriale. Leucochloron minarum foi apresentada por Glaziou (1906) como Pithecolobium minarum. Em 1921, Harms descreveu P. minarum como árvores com folhas com pinas 3-4, folíolos 8-17 e flores em capítulos solitários e pedunculados. Barneby & Grimes (1996) propuseram uma nova combinação para a espécie: L. minarum. Segundo esses autores essa espécie teria grande semelhança com L. incuriale, o que justificaria a nova

combinação. A diferenciação entre essas espécies estaria no número de par de pinas e folíolos por pinas e no indumento da corola.

Pithecellobium foederale foi descrita por Barneby & Grimes (1984). Em estudos posteriores, Barney & Grimes (1996) propuseram uma nova combinação para a espécie incluindo-a no novo gênero proposto nesse trabalho: Leucochloron. Leucochloron foederale é diferenciada por apresentar estípulas dimórficas, flores em capítulos solitários, não fasciculados como as demais espécies desse gênero, além de folíolos relativamente maiores. Leucochloron limae foi descrita por Barneby & Grimes (1996) como uma nova espécie de Leucochloron caracterizada como uma espécie muito próxima de L. incuriale diferindo desta na sua estatura menor, na posição do nectário peciolar, no menor número de folíolos por pinas, pelos folíolos com ápice obtuso, e na quantidade relativamente menor de sementes por fruto. Leucochloron bolivianum é a única espécie de Leucochloron extra-brasileira e foi inserida nesse gênero por compartilhar da combinação de caracteres encontrados entre suas espécies como: gemas peroladas, ausência de espinhos e flores homomórficas arranjadas em um capítulo globoso, axilar. Essa espécie foi diferenciada de L. minarum principalmente por ter brácteas espatuladas, folhas concolores tubo estaminal incluso na corola diferente daquelas brácteas filiformes, folhas descolores, tubo estaminal excerto da corola encontrados nesta espécie. Também diferencia-se de L. foederale por apresentar folíolos menores. Leucochloron bolivianum foi considerada uma espécie muito próxima de L. limae e L. incuriale, mas diferencia-se por apresentar sementes com diâmetro menor, tubo estaminal menor e comprimento da bráctea também menor que essas espécies.

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

Barneby, R.C. & Grimes, J.W. 1984. Two leguminous forest trees new to the flora of French Guiana. Brittonia 36: 238.

Barneby, R.C. & Grimes, J.W. 1996. Silk tree, guanacaste, monkey’s earring: A generic system for the synandrous Mimosaceae of the Americas; Abarema, Albizia, and allies. Mem. New York Bot. Gard. 74(1): 126–157.

Bentham, G. 1844. Notes on Mimoseae. London J.Bot. 3: 197, 218, 221–224.

Bentham, G.1870. Leguminosae - Swartzieae, Caesalpinieae, Mimoseae. Pp. 440–455

in K. F. Ph. von Martius (ed.), Fl. Bras. (Martius), vol. 15, parte 2. Bentham, G. 1875. Revision of suborder Mimoseae. Trans. Linn. Soc. London. 30: 335–664, pl. LXVI–LXX. Bouchenak-Khelladi, Y., Maurin, O., Hurter, J. & van der Bank, M. 2010. The evolutionary history and biogeography of Mimosoideae (Leguminosae): An enphasis on African acacias. Molec. Phylogen. Evol. 57: 495–508.

Britton, N.L. & Rose, J.N. 1927. Chloroleucum Britton & Rose ex Record, Trop. Woods. 10: 24.

Britton, N.L. & Rose, J.N. 1928. Mimosaceae. N. Amer. Fl. 23: 36.

Brown, G.K. 2008. Systematics of the tribe Ingeae (Leguminosae-Mimosaideae) over past 25 years. Muelleria 26(1): 27–42.

Brown, G.K., Murphy, D.J., Miller, J.T. & Ladiges, P.Y. 2008. Acacia s.s. its relationship among tropical Legumes, Tribe Ingeae (Leguminosae: Mimosoideae). Syst. Bot. 33(4): 739–751.

Grimes, J. 1999. Inflorescence morphology, heterochrony, and phylogeny in the Mimosoid Tribes Ingeae and Acacieae (Leguminosae: Mimosoideae). The Botanical Review 65 (4): 317–347.

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Capítulo 1: Filogenia e diversificação de Chloroleucon (Leguminosae: Mimosoideae)

CAPÍTULO 1

Filogenia e diversificação de Chloroleucon (Leguminosae: Mimosoideae)

Priscilla Gomes C. de Almeida, Élvia Rodrigues de Souza & Luciano Paganucci de Queiroz

Departamento de Ciências Biológicas, Universidade Estadual de Feira de Santana, Av. Transnordestina, s/n, Novo Horizonte, 44036-900, Feira de Santana, Bahia, Brazil

Autor para Correspondência: Priscilla Gomes C. de Almeida, [email protected]

Esse manuscrito será submetido à Revista Taxon.

Capítulo 1: Filogenia e diversificação de Chloroleucon (Leguminosae: Mimosoideae)

RESUMO

Chloroleucon foi descrito por Bentham como uma seção de Pithecolobium e atualmente pertence a “aliança Chloroleucon”. Chloroleucon apresenta 10 espécies com distribuição neotropical, principalmente nos núcleos das Formações Tropicais Sazonalmente Secas (FTSSs), sete delas ocorrem no Brasil. Estudos filogenéticos realizados na tribo Ingeae não foram conclusivos em relação ao posicionamento filogenético e a delimitação de Chloroleucon. O presente estudo tem como objetivos obter uma filogenia de Chloroleucon, elucidar os seus relacionamentos internos, o seu posicionamento filogenético dentre as demais Ingeae, assim como investigar sua história biogeográfica e diversificação. Baseado em dados moleculares das regiões nucleares (ETS e ITS) e plastidiais (psbA, rpL32-trnL, rps16, trnD-T, trnL e trnL-F). Como resultados dos nossos estudos, as espécies de Chloroleucon amostradas formaram um grupo monofilético, suas espécies se dividiram em dois clados baseados em caracteres da inflorescência: glomérulos homomórficos e glomérulos heteromórficos. Nesses grupos os acessos se agruparam seguindo principalmente uma tendência geográfica. Os acessos de C. foliolosum, C. mangense e C. extortum não confirmaram o monofiletismo das espécies. Quanto ao seu posicionamento em Ingeae o gênero se posicionou dentro de um grande clado que agrupou a maioria das espécies amostradas, com exceção das espécies de Lysiloma, Thailentadopsis e aquelas que compõem a “aliança Pithecellobium”. Chloroleucon se originou no Mioceno nas FTSSs do México e Mesomérica, com diversificação entre o Mioceno e início do Plioceno, entre os demais núcleos das FTSSs, apoiando uma expansão desse bioma ainda no Terciário e se opondo a teoria do Arco Pleistocênico. Palavras-chaves: Datação, Formações Tropicais Sazonalmente Secas (FTSSs), Ingeae.

Mioceno

Capítulo 1: Filogenia e diversificação de Chloroleucon (Leguminosae: Mimosoideae)

INTRODUÇÃO

Chloroleucon (Benth.) Britton & Rose é um gênero da tribo Ingeae (Leguminosae, Mimosoideae), inicialmente proposto por Bentham (1844) como uma seção de Pithecelobium Mart., então incluindo sete espécies. Britton & Rose (1928) foram os primeiros autores a reconhecerem como um gênero independente. Em sua circunscrição mais recente, Chloroleucon é caracterizado por apresentar espinhos axilares solitários ou pareados, estípulas caducas, folhas bipinadas, ramos vegetativos dimórficos, inflorescências heteromórficas ou homomórficas agrupadas em pedúnculos solitários ou fasciculados, frutos lineares, falcados, torcidos ou espiralados e sementes com pleurogramas completos (Barneby & Grimes 1996, Figura 1). Barneby e Grimes (1996) reconheceram dez espécies de Chloroleucon distribuídas na região Neotropical, do México ao norte da Argentina. A maioria destas espécies ocorre em formações sazonalmente secas, das quais sete ocorrem no Brasil e as demais em Cuba [C.guantanamense (Britton) Britton & Rose], Venezuela [C. eurycyclum Barneby & J.W.Grimes] e na Argentina, Bolívia e Paraguai [C. chacoënse (Bukart) Barneby & J.W.Grimes] (Barneby & Grimes 1996). Chloroleucon extortum Barneby & J.W.Grimes está entre as espécies de plantas raras do Brasil (Queiroz & al. 2009) e foi classificada pelo Ministério do Meio Ambiente do Brasil como tendo dados deficientes (MMA 2008). E, assim como Chloroleucon tortum (Mart.) Pittier, também está na lista espécies ameaçadas (World Conservation Monitoring Centre 1998). O gênero tem taxonomia complexa e suas espécies são diferenciadas principalmente pela morfologia dos frutos. Na ausência destes a separação de suas espécies se torna difícil (Lewis 1987, Barneby & Grimes 1996, Queiroz 2009, Almeida & al. submetido). Um estudo filogenético dos grupos neotropicais da tribo Ingeae, baseado em dados morfológicos, permitiu o reconhecimento da “aliança Chloroleucon” que inclui, além de Chloroleucon, os gêneros Blanchetiodendron Barneby & J.W.Grimes e Leucochloron Barneby & J.W.Grimes (Barneby & Grimes 1996). Essa aliança apresenta como potenciais sinapomorfias morfológicas a presença de gemas peroladas e a supressão das folhas nos nós proximais. Lysiloma Benth. e Enterolobium schomburgkii Benth. também foram incluídas nessa aliança por Grimes (1999) por

Capítulo 1: Filogenia e diversificação de Chloroleucon (Leguminosae: Mimosoideae) compartilharem das mesmas sinapomorfias morfológicas. Lewis & Rico Arce (2005) ampliaram a circunscrição da “aliança Chloroleucon”, propondo a inclusão dos gêneros paleotropicais Cathormion Hassk. e Thailentadopsis Kosterm. Estudos subsequentes de filogenia de Ingeae com base em dados moleculares não apoiaram o monofiletismo da “aliança Chloroleucon” (Souza 2007, Brown & al. 2008, Bouchenak-Khelladi & al. 2010). Entretanto, a amostragem taxonômica dos membros dessa aliança foi reduzida nesses trabalhos, principalmente, de Chloroleucon, objeto deste estudo. Estudos filogenéticos e de diversificação realizados em grupos taxonômicos predominantes das Formações Tropicais Sazonalmente Secas (FTSSs) revelaram filogenias com alta estruturação geográfica (Lavin & al. 2004, Lavin 2006, Pennington & al. 2009, Queiroz & Lavin 2011, Simon & al. 2011). Esses dados reforçam resultados de estudos de similaridade florística em áreas de FTSSs que indicam forte estruturação geográfica entre os principais núcleos de FTSSs da região Neotropical (Prado & Gibbs 1993) e, mesmo, dentro destes grandes núcleos (Queiroz 2006). Uma das principais teorias que buscam explicar o surgimento e atual distribuição desses Núcleos de FTSSs é a teoria do Arco Pleistocênico, que atribui a existência fragmentada e isolada destes núcleos às flutuações climáticas ocorridas no Quaternário (Pleistoceno) (Prado & Gibbs 1993, Pennington & al. 2000). Contrapondo-se a essa ideia, dados derivados de filogenias datadas e estudos com modelagem de distribuição potencial sugerem uma expansão mais antiga das FTSSs, ainda no Terciário ou que os principais núcleos das FTSSs tenham se mantido estáveis desde o Terciário (Lavin & al. 2004, Mayle 2004, Pennington & al. 2004, 2009, Werneck 2011, Côrtes 2013). Chloroleucon pode ser considerado um gênero especialista nas FTSSs uma vez que sua distribuição segue, praticamente, os principais núcleos desse bioma do Neotrópico. Assim, padrões biogeográficos e de diversificação observados em Chloroleucon são importantes para a formulação e testes de hipóteses sobre a biogeografia das FTSSs neotropicais. Esse trabalho tem, então, os objetivos de testar o monofiletismo de Chloroleucon, o seu relacionamento interno e o seu posicionamento em Ingeae e testar hipóteses sobre a biogeografia e padrões de diversificação no gênero.

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Figura 1. Chloroleucon: Hábito (A – C. foliolosum), Gemas peroladas e espinhos (G – C. foliolosum), Inflorescências (B – C. acacioides, D – C. dumosum, F – C. mangense, J – C. tortum), Fruto (C – C. acacioides, E – C. dumosum, H – C. foliolosum, I – C. acacioides, K – C. tortum). Fotos: L.P. de Queiroz (A, G, H e I), D. Cardoso (B e E), E.R. de Souza (D e J), https://www.kew.orgsciencetropamericaimagedatabaselarge561cat_single561-2.htm (C), www.ppdesertmuseum.org (F), www.umpedeque.com.br (K)

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MATERIAL E MÉTODOS

Táxons amostrados – Foram amostrados como grupo interno 17 gêneros, abrangendo as cinco alianças genéricas propostas para Ingeae (sensu Lewis & Rico- Arce 2005), uma vez que o monofiletismo de Chloroleucon ainda não foi testado com o uso de marcadores moleculares e com uma amostragem de táxons adequada. Para Chloroleucon foram amostrados múltipos acessos de sete das dez espécies existentes. Chloroleucon chacoense (Burkart) Barneby & J.W.Grimes e C. eurycyclum Barneby & J.W.Grimes também tiveram seu DNA extraído, mas não foi possível incluí-las nas análises, já que não tivemos sucesso na amplificação devido à baixa qualidade do DNA. Para enraizamento das árvores foi utilizada uma espécie de Acacia Mill., gênero que pertence à tribo mais relacionada filogeneticamente à tribo Ingeae (Luckow & al. 2003, Brown & al. 2008). Informações dos “vouchers” e de sequências do GenBank dos materiais utilizados neste estudo estão listados no Apêndice 1. Um total de 334 sequências foram utilizadas nas análises, das quais 295 são inéditas.

Extração de DNA, Amplificação e Sequenciamento – As amostras de tecidos foliares utilizadas foram provenientes de folíolos desidratados em sílica-gel, de exsicatas depositadas no Herbário da Universidade Estadual de Feira de Santana (HUEFS), National Herbarium Nederland, Utrecht (NHN) e Museu Botânico Municipal, Curitiba (MBM). Os procedimentos moleculares foram realizados no Laboratório de Sistemática Molecular de Plantas da Universidade Estadual de Feira de Santana (LAMOL). O DNA total foi extraído de folhas utilizando a versão modificada de 2× CTAB (Doyle & Doyle 1987) e para as amostras de difícil amplificação os produtos da extração foram purificados usando Sepharose CL-6B (Sigma, St. Louis, Missouri, USA). Todos os iniciadores utilizados nas reações constam na tabela 1. Especialmente para algumas regiões foram utilizados mais que dois iniciadores nas reações. Por exemplo, para amplificação do espaçador interno transcrito (ITS) foram 17SE e 26SE para a maioria das amostras e ITS92 e ITS4 para as não amplificadas pelos iniciadores citados anteriormente. O íntron, trnL, e o espaçador intergênico, trnL-F, foram amplificados em duas reações, uma utilizando a combinação dos iniciadores universais “c” e “d ” e a outra “e” e “f”. A região trnD-T também foi amplificada em duas reações, uma utilizando a combinação de iniciadores “trnD” e “trnE” e a outra “trnY” e “trnT”.

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Tabela 1. Iniciadores utilizados.

REGIÕES DE PRIMERS (5’- 3’) AUTOR DNA nrDNA ITS 92 AAGGTTTCCGTAGGTGAAC Desfeaux & al. 1996 ITS 17SE ACGAATTCATGGTCCGGTGAAGTGTTCG Sun & al. 1994 ITS 26SE TAGAATTCCCCGGTTCGCTCGCCGTTAC Sun & al. 1994 ITS 4 TCCTCCGCTTATTGATATGC White & al. 1990 18S-IGS CACATGCATGGCTTAATCTTTG Baldwin & Markos 1998 AcR2 GGGCGTGTGAGTGGTGTTTGG Ariati & al. 2006 cpDNA rps16-1F GTGGTAGAAAGCAACGTGCGACTT Oxelman & al. 1997 rps16-2R TCGGGATCGAACATCAATTGCAAC Oxelman & al. 1997 trnD ACCAATTGAACTACAATCCC Demesure & al. 1995 trnT CTACCACTGAGTTAAAAGGG Demesure & al. 1995 trnE AGGACATCTCTCTTTCAAGGAG Shaw & al. 2005 trnY CCGAGCTGGATTTGAACCA Shaw & al. 2005 psbA GTTATGCATGAACGTAATGCTC Aldrich & al. 1988 trnH CGCGCATGGTGGATTCACAATCC Aldrich & al. 1988 trnL-C CGAAATCGGTAGACGCTACG Taberlet & al. 1991 trnL-D GGGGATAGAGGGACTTGAAC Taberlet & al. 1991 trnL-E GGTTCAAGTCCCTCTATCCC Taberlet & al. 1991 trnL-F ATTTGAACTGGTGACACGAG Taberlet & al. 1991 rpL32 CAGTTCCAAAAAAACGTACTTC Shaw & al. 2007 trnL CTGCTTCCTAAGAGCAGCGT Shaw & al. 2007

As PCRs (Polymerase Chain Reaction) foram realizadas seguindo os programas e protocolos detalhados nas Tabela 2 e 3, respectivamente. Todas as amplificações foram realizadas no termociclador 9700 Gene Amp (Applied Biosystems, Singapore). Os produtos de PCR foram purificados por tratamento enzimático com Exonuclease I e Fosfatase Alcalina de Camarão (kit ExoSapIT, GE Healthcare Buckinghamshire, U.K.). As reações de sequenciamento foram realizadas com os mesmos iniciadores utilizando o kit Big Dye Terminator versão 3.1 (Applied Biosystems, Foster City, California, U.S.A.) através do sequenciador automático Applied BioSystems (ABI3130XL) (Applied Biosystems, Singapore). As sequências obtidas compuseram a matriz de dados.

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Tabela 2. Programas utilizados nos termocicladores para as amplificações. trnL e rpL32- ITS ETS psbA-trnH trnD-T rps 16 trnL-F trnL Desn. Inicial 94ºC/ 3 94ºC/ 3 94ºC/ 1 94ºC/ 3 94ºC/ 2 94ºC/ 2 80°/ 5 mim. mim. mim. mim. mim. mim. min. Desnaturação 94ºC/ 45 94ºC/ 1 94ºC/ 30 94ºC/ 1 94ºC/ 1 94ºC/ 1 95°/ 1 seg. min.. seg. min. min. min. min. Anelamento 54º-56ºC/ 54º-56ºC/ 53ºC/ 4 56ºC/ 1 51º-55ºC/ 53º-55ºC/ 55°/ 1 1 min. 1 min. seg. min. 1min. 1min. min. Extensão 72ºC/ 1 72ºC/ 2 72ºC/ 40 72ºC/ 2 72ºC/ 2 72ºC/ 2 65°/ 4 min. min. seg. min. min. min. min. Extensão final 72ºC/ 7 72ºC/ 7 72ºC/ 5 72ºC/ 10 72ºC/ 3 72ºC/ 3 65°/ 4 min. min. min. min. min. min. min. Nº de ciclos 28-30 30 40 35 36-40 35 30

Tabela 3. Protocolos para preparação das PCRs. trnL e rpL32- ITS ETS psbA-trnH trnD-T rps 16 trnL-F trnL Volume da reação 15,0 μL 15 μL 30,0 μL/ 15 μL 15,0 μL 15,0 μL 15,0 μL 15,0 Iniciador (direto) 17SE AcR2 psbA trnL-C,E trnD,Y 1F rpl32 Iniciador (reverso) 26SE 18S-IGS trnH trnL-D,F trnE,T 2R trnL Tampão 10x - - 3,0 μL/- - - -

MgCl2 (50mM) - - 0,9 μL/- - - - DNTPs (10mM) - - 0,6 μL/- - - - BSA - - 0,3 μL/- - - - Taq (5U/ μL) - - 0,6 μL/- - - -

H2O 1,7 μL 1,7 μL 21,6 μL/5 4,7 μL 4,7 μL 4,7 μL 2,9 μL Toptaq 9,0 μL 9 μL -/9 9,3 μL 9,3 μL 9,3 μL 9 μL DNA 0,6 μL 0,6 μL 1,0 μL/0,6 μL 0,6 μL 0,6 μL 0,6 μL 0.6 DMSO 0,3 μL 0,3 μL -/- - - - Betaína 3,0 μL 3,0 μL -/- - - - 2,5 μL

Alinhamento e análises filogenéticas – O alinhamento foi realizado manualmente no PAUP v.4.0 (Swofford, 2002). Os caracteres iniciais e finais nas matrizes entre 100 e 150 caracteres foram excluídos, já que representavam uma região

Capítulo 1: Filogenia e diversificação de Chloroleucon (Leguminosae: Mimosoideae) de alinhamento incerto. As matrizes combinadas foram constituídas por 52 terminais, para a grande maioria dos táxons houve sequências para todas as regiões utilizadas. Os Gaps foram utilizados como caracteres adicionais, visto que sua inclusão nas análises elevou o suporte em muitos clados. A codificação dos GAPs foi feita através do SeqState (Müller 2005), usando a opção “simple coding” (Simmons & Ochoterena 2000). Além das análises individuais de cada marcador foram realizadas três análises combinadas: 1) Dados plastidiais (psbA-trnH, rps16, rpL32-trnL, trnD-T, trnL, trnL-F), 2) Dados nucleares (ETS, ITS) e 3) Dados nuclear e plastidiais (psbA-trnH, rps16, rpL32, trnD-T, trnL, trnL-F + ETS, ITS). As análises de Máxima Parcimônia (MP) foram realizadas no programa PAUP v.4.0 (Swofford 2002), utilizando Parcimônia de Fitch como critério de optimalidade (caracteres pesados igualmente e não ordenados; Fitch 1971). As árvores de Parcimônia foram encontradas através de busca heurística. Todas as análises foram conduzidas com 1000 replicações, adição aleatória dos táxons e reamostragem com algoritmo TBR (tree bisection and reconnection) salvando até 15 árvores por replicação para prevenir buscas extensivas em ilhas subótimas. As árvores salvas nessa primeira busca foram utilizadas para iniciar uma segunda busca utilizando os mesmo parâmetros e salvando no máximo 10.000 árvores. O suporte dos clados foi calculado através do bootstrap não paramétrico (Felsenstein 1985) utilizando 1000 replicações com adição simples de táxons e algoritmo TBR, salvando até 15 árvores por replicação. As análises de Máxima Verossimilhança (ML) foram realizadas usando RAxML (Stamatakis 2006) através do CIPRES v.2.0 gateway (in http://www.phylo.org ) (Miller & al. 2010) usando o modelo padrão do programa (GTR + CAT) para todas regiões utilizadas. A sustentação dos ramos foi avaliada através de valores de bootstrap obtidos através do consenso de maioria das 1000 replicações geradas. A análise Bayesiana (IB) foi realizada através do Mr.Bayes 3.2 (Ronquist & al. 2012) através do CIPRES v.2.0. gateway (in http://www.phylo.org) (Miller & al. 2010) para todos os conjuntos de dados (plastidiais, nucleares e plastidiais, nucleares e GAPs combinados). Os modelos de substituição para cada conjunto de dados foram selecionados utilizando o critério Akaike (AIC) no software MRMODELTEST v.2.3 (Nylander 2004) (Tabela 4). As cadeias de Monte Carlo de Markov (MCMC) foram corridas por 30 × 106 gerações com amostragem a cada 103 gerações. A estabilização 31

Capítulo 1: Filogenia e diversificação de Chloroleucon (Leguminosae: Mimosoideae)

das corridas foi identificada através do Tracer v.1.5 (Drummond & Rambaut 2007), devido ao grande número de árvores salvas, foram descartadas as primeiras 27.000 árvores, no total, em cada corrida, em posição já bastante avançada dentro da área estável da análise. As 6000 árvores remanescentes foram usadas para calcular a árvore de consenso da regra de maioria utilizando o PAUP v.4.0 (Swofford 2002) sendo a frequência dos clados utilizada como valor de probabilidade posterior, o tamanho estimado da amostra (parâmetro ESS) foi superior a 200 para todos os parâmetros da análise.

Tabela 4. Modelos de substutuição utilizados para cada conjunto de dados na análise Bayesiana.

Regiões Modelos de substituição (AIC) ETS GTR + Γ ITS 1 GTR + I + Γ ITS 5.8S K80 ITS 2 GTR + I + Γ psbA-trnH GTR + Γ rpL32-trnL GTR + I + Γ rps16 GTR + I + Γ trnD-T GTR + I + Γ trnL GTR + Γ trnL-F GTR + I + Γ GAPs Standard Discrete (Morphology)

A congruência entre os diferentes conjuntos de dados, nrDNA e cpDNA, foi checada através do teste de homogeneidade de partição (PHT; Felsenstein 1985).

Análises de datação – A análise de datação foi realizada para um conjunto reduzido de táxons, com foco em Chloroleucon, com a finalidade única de obter as idades dos clados. Como grupos externos foram escolhidas quatro espécies pertencentes aos gêneros mais próximos a Chloroleucon, obtidos nas análises realizadas nesse estudo com maior amostragem em Ingeae: Blanchetiodendron blanchetii (Benth.) Barneby e

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J.W. Grimes, Samanea saman (Jacq.) Merr., Enterolobium timbouva Mart. e Leucochloron bolivianum C.E.Hughes & Atahuachi. Os tempos de divergência foram estimados usando modelo não correlacionado de relógio molecular através do programa BEAST v.1.7.2 (Drummond & al. 2012), baseados em uma matriz combinando dados de todos os marcadores nucleares e plastidiais. Foram utilizados dois pontos de calibração secundária usando distribuição normal das idades estimadas para o stem age do grupo informal Samanea definido por Brown & al. 2008 (idade média de 11.83±4.0 Ma; Souza & al. 2013) e para o crown age do clado Samanea saman + Enterolobium timbouva (4,98±2.0 Ma; Souza & al. 2013). As análises foram realizadas utilizando o modelo GTR + I + Γ e modelo de especiação Yule. A convergência dos parâmetros foi avaliada no Tracer v.1.5. (Rambaut & Drummond 2003). O tamanho estimado da amostra (parâmetro ESS) foi superior a 200 para todos os parâmetros das análises. A árvore de máxima credibilidade de clados com anotações das probabilidades posteriores, idade média, taxas de substituição e respectivos desvios-padrão foi compilada utilizando TreeAnnotator v.1.4.8 (Drummond & Rambaut 2007).

Reconstrução da distribuição ancestral – A distribuição das espécies de Chloroleucon foi obtida a partir de dados constantes nas amostras de herbário e da literatura (Barneby & Grimes 1996, Queiroz 2009, Almeida & al. submetido). As áreas de ocorrência foram plotadas em um mapa dos biomas principais representados nas Américas segundo Schrire & al. (2005), modificado a partir do mapa de ecorregiões definido por Olson & al. (2001). Para representar a distribuição de Chloroleucon foram definidas nove áreas, com base nos aspectos ecológicos e geográficos: (A) Florestas Secas do México e Mesoamérica; (B) Caribe e costa norte da América do Sul; (C) Florestas Secas do Núcleo Caatinga; (D) Restinga da costa leste do Brasil; (E) Florestas Secas do Núcleo Piemonte; (F) Florestas Secas do Núcleo Missiones; (G) Florestas Úmidas; (H) Chaco e (I) Fragmentos de Florestas secas dentro do Domínio do Cerrado. A reconstrução da distribuição ancestral de Chloroleucon utilizou a análise estatística de dispersão-vicariância (S-DIVA) no RASP v.2.1 (Yu & al. 2010). Essa análise calcula a probabilidade das distribuições ancestrais (Ali & al. 2012) e estima a probabilidade de eventos de vicariância, dispersão e extinção para cada nó. Essa reconstrução teve como base a árvore obtida na análise de datação com dados 33

Capítulo 1: Filogenia e diversificação de Chloroleucon (Leguminosae: Mimosoideae)

combinados, usando a amostragem reduzida. Cada reconstrução foi baseada no conjunto de 6000 árvores resultantes da Inferência Bayesiana, limitando a distribuição das espécies a até cinco áreas ancestrais. Por fim, a reconstrução das distribuições ancestrais foi plotada no cronograma gerado pela análise de datação. Para facilitar a discussão os nós mais relevantes foram nomeados.

RESULTADOS

Análises filogenéticas – São apresentados os resultados das análises baseadas em dados plastidiais e nucleares individuais, plastidiais combinados, nucleares combinados, plastidiais e nucleares combinados. As características gerais dos dados de DNA são apresentadas na Tabela 4. As topologias apresentadas são resultantes do consenso de maioria da IB, já que foram as topologias com melhor resolução, quando comparadas as topologias da MP e ML. Os valores dos suportes dos ramos nas topologias são de Probabilidades Posteriores da IB (PP) (≥ 95%), Bootstrap da Máxima Parcimônia (MP) e Bootstrap da Máxima Verossimilhança (ML) (≥ 70%).

Tabela 4. Características dos dados de DNA utilizados em relação a uma das árvores mais parcimoniosas de cada análise. Compr. n° de sítios n° de sítios Compr. Região de DNA nº MPTs CI RI Alinhado variáveis informativos da árvore Plastidial 4979 601 363 1 1611 0,67 0,60 Nuclear 1434 218 344 28 1487 0,51 0,69 GAPs 1056 624 429 876 1832 0,57 0,56 Análises Pastidial+ combinadas Nuclear 6413 819 707 18 3169 0,58 0,64 Pastidial + Nuclear+ 7469 1492 1205 8 5372 0,56 0,59 GAPs

Dentre as regiões de DNA sequenciadas as nucleares foram mais informativas e entre as regiões plastidiais trnL (íntron e espaçador) mostrou um maior número de sítios informativos. As análises baseadas em dados nucleares e plastidiais combinados com inclusão dos GAPs resultaram em árvores de melhor resolução. Os relacionamentos encontrados nas três análises (IB, MP e ML) foram semelhantes em sua maioria. Os membros da

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“aliança Pithecellobium” compõem o clado A. O clado B é constituído pelas espécies amostradas de Lysiloma (3 de um total de 6 espécies). O clado C agrupa os demais clados: (1) clado D é composto por alguns membros do “Samanea group” (duas espécies de Enterolobium, E. gummiferum J.F.Macbr. e E. timbouva e Samanea saman); (2) clado E agrupa alguns gêneros da “aliança Inga” (Inga Mill., Macrosamanea Britton & Rose e Zygia P.Browne) com os táxons Enterolobium schomburgkii, Pseudosamanea guachapele Harms e quatro das cinco espécies de Leucochloron (clado F); (3) clado G que é composto por todas as espécies amostradas de Chloroleucon, as quais são subdivididas em dois grupos: 1) clado H: C. acacioides (Ducke) Barneby & J.W. Grimes, C. extortum Barneby & J.W. Grimes, C. foliolosum (Benth.) G.P. Lewis, C. mangense Britton & Rose, C. tortum (Mart.) Barneby e J.W. Grimes e 2) clado I: C. dumosum (Benth.) G.P. Lewis e C. tenuiflorum (Benth.) Barneby e J.W. Grimes. Dentro do clado H, os acessos de C. mangense emergiram logo nos primeiros nós e em seguida um acesso de C. extortum (EM3639). Apenas dois acessos de C. foliolosum se agruparam (RMH56116 e RMH54670), os demais: C. foliolosum (DC134) se agrupou com um acesso de C. extortum (LPQ7287), C. foliolosum (APSG140) se agrupou com os acessos de C. tortum e C. foliolosum (RSG1) com os acessos de C. acacioides. Dessa maneira, apenas os acessos de C. tenuiflorum, C. dumosum, C. tortum e C. acacioides formaram grupos monofiléticos (Figura 2). Nas análises de IB, MP e ML usando a combinação dos dados plastidiais poucos clados foram recuperados com bom suporte. Os clados sustentados são alguns daqueles já citados acima, como clados A, B e G e alguns relacionamentos bem distintos como: (1) Leucochloron bolivianum como espécie mais relacionada à Chloroleucon; (2) um dos acessos de C. tenuiflorum (CEH2450) como grupo irmão das demais espécies de Chloroleucon e (3) agrupamento de Albizia, Blanchetiodendron e duas espécies de Enterolobium (E. timbouva e E. gummiferum) (Figura 3). As análises combinando os dados nucleares tiveram uma resolução melhor do que a combinação de dados plastidiais, inclusive a topologia de IB se assemelhou em vários clados a topologia da análise combinada com todos os dados. Entretanto, alguns relacionamentos não foram sustentados apenas com os dados nucleares: (1) clado C; (2) relacionamentos entre os acessos de C. dumosum e C. acacioides; (3) o agrupamento de Havardia Small, Pithecellobium Mart. e Sphinga Barneby & J.W.Grimes; (4) Pseudosamanea guachapele sem um posicionamento definido (Figura 4). 35

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Figura 2. Consenso de maioria derivado da Análise Bayesiana com dados combinados (psbA-trnH, rpL32, rps16, trnD-T, trnL, trnL-F, ITS e ETS) de Chloroleucon e gêneros relacionados. Os ramos mais espessos indicam probabilidade posterior (PP) ≥ 95%. Os valores acima dos ramos indicam os valores de bootstrap (≥ 70%) da Máxima Parcimônia (MP) e Máxima Verossimilhança (ML), respectivamente. Os ramos nomeados em ordem alfabética são comentados no texto.

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Figura 3. Consenso de maioria (50%) derivado da Análise Bayesiana com dados plastidiais combinados (psbA-trnH, rpL32, rps16, trnD-T, trnL e trnL-F) de Chloroleucon e gêneros relacionados. Os ramos mais espessos indicam probabilidade posterior (PP) ≥ 95%. Os valores acima dos ramos indicam os valores de bootstrap (≥ 70%) da Máxima Parcimônia (MP) e Máxima Verossimilhança (ML), respectivamente.

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Figura 4. Consenso de maioria (50%) derivado da Análise Bayesiana com dados nucleares combinados (ITS e ETS) de Chloroleucon e gêneros relacionados. Os ramos mais espessos indicam probabilidade posterior (PP) ≥ 95%. Os valores acima dos ramos indicam os valores de bootstrap (≥ 70%) da Máxima Parcimônia (MP) e Máxima Verossimilhança (ML), respectivamente.

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Biogeografia – As idades estimadas para o crown-node de Chloroleucon (1) foi de 5,5 Ma (4,3 – 6,8 95% HPD), do crown-node 2 foi de 4,7 Ma (3,6 – 5,9 95% HPD), e do crown-node 3 foi de 4,5 Ma (3,3 – 5,6 95% HPD) (Figura 5). A reconstrução da área ancestral de Chloroleucon mostrou uma maior probabilidade para as Florestas Secas do México e Mesoamérica área ancestral do gênero (probabilidade 32,4%) (Figura 6). Como possíveis áreas ancestrais para o nó 2, as Florestas Secas do México e Mesoamérica com 46%, Caatinga e Caribe e Florestas secas do litoral Norte da América do Sul com 26,7% de probabilidade, cada uma. O nó 3 tem 100% de probabilidade para uma área ancestral abrangendo as Florestas Secas do México e Mesoamérica e a Caatinga. O nó 4 tem 100% de probabilidade de ter a Caatinga como área ancestral. No nó 6 todas as possíveis áreas ancestrais abrangem uma área maior formada pela Caatinga e Restinga da costa leste da América do Sul (61,3% de probabilidade) e em algumas dessas hipóteses o Núcleo Piemonte, Núcleo Missiones e o Chaco também aparecem como possíveis áreas ancestrais, entretanto com menor probabilidade (12,9 % cada uma delas). No nó 7 Caatinga e a Restinga da costa leste da América do Sul tem 37,5% cada de probabilidade de ter sido a área ancestral nesse clado e o Núcleo Missiones e os Fragmentos de Florestas Secas dentro do Cerrado tiveram 12.5% de probabilidade cada de serem possíveis áreas ancestrais para esses clados. No clado 8, a Caatinga e a Restinga da costa leste da América do Sul apresenta 50% cada de probabilidade de ter sido a área ancestral nesse clado (Figura 6). As análises apontaram possíveis eventos de vicariância nos nós 1, 2, 3, 6, 7, eventos de dispersão nos nós 1, 2, 6, 8. E apenas um possível evento de extinção foi apontado para o nó 1 (Figura 6).

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8 7

12,5 10,0 7,5 5,0 2,5 0,0

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Figura 5. Cronograma (Ma) de máxima credibilidade de clados de Chloroleucon e gêneros relacionados baseado em dados combinados utilizando a amostragem reduzida. As barras indicam margem de erro com 95% de confiança (95% HPDs). Losangos representam os pontos de calibração.

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Figura 6. Cronograma (em milhões de anos; Ma) baseado em dados combinados utilizando a amostragem reduzida. Os números dos nós representam os clados discutidos no texto, as pizzas representam a reconstrução da distribuição ancestral. As letras indicam as áreas de distribuição designadas no mapa, os círculos envolvendo as pizzas sinalizam eventos de dispersão, as setas nas pizzas sinalizam eventos de vicariância. No mapa, as cores representam os principais Biomas da região neotropical; em vermelho: Formações Tropicais Sazonalmente Secas, em verde: Florestas Tropicais Úmidas, em amarelo: Chaco, em azul: Ambientes Costeiros (solos arenosos).

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DISCUSSÃO

As análises realizadas neste trabalho apresentaram maior resolução nas relações entre os representantes de Ingeae do que outras análises realizadas em Mimosoideae ou em Ingeae (Luckow & al. 2000, 2003, Miller & al. 2003, Jobson & Luckow 2007, Souza & al. 2013). Isso provavelmente deve-se ao fato de que o presente estudo utilizou um número maior de marcadores, que resultou em uma quantidade mais elevada de caracteres informativos. A baixa resolução observada nas filogenias em Mimosoideae, principalmente nas derivadas apenas de dados plastidiais, reflete baixas taxas de substituição de nucleotídeos como consequência talvez da diversificação relativamente recente da subfamília (Lavin & al. 2005, LPWG 2013). As análises baseadas em dados nucleares (ITS e/ou ETS) vêm demonstrando boa resolução (Pennington & al. 2004, Becerra 2005, Brown & al. 2008, Queiroz & Lavin 2011), assim como foi apresentado nos nossos resultados.

Relacionamentos filogenéticos dentro de Ingeae – Os táxons que compõem a “aliança Chloroleucon” (Barneby & Grimes 1996, Grimes 1999, Lewis & Rico Arce 2005) não formam um grupo monofilético. Isso demonstra que os principais caracteres antes considerados sinapomórficos para o grupo: gemas peroladas e supressão das folhas nos nós proximais evoluíram independentemente em cada um dos gêneros, ou seja, são caracteres homoplásticos. Nossos resultados, com uma amostragem mais robusta dos gêneros pertencentes a esta aliança, corroboram conclusões já apresentadas por Brown & al. (2008) e Souza (2007). Os relacionamentos filogenéticos sugeridos para Chloroleucon por Brown & al. (2008) não foram corroborados em nossa análise que que combinou todos os conjuntos de dados. Estes autores inseriram Chloroleucon em um grupo informal, o “Samanea Group” com os táxons Albizia canescens Benth., A. lebbeck (L.) Benth., A. saponaria Blume ex Miq., Cathormion umbellatum (Vahl) Kosterm., Enterolobium cyclocarpum Griseb., E. contortisiliquum (Vell.) Morong, Falcataria moluccana (Miq.) Barneby & J.W.Grimes, Samanea saman e S. tubulosa (Benth.) Barneby & J.W.Grimes. E este não é equivalente a “aliança Samanea” proposta por Barneby & Grimes (1996) e Lewis & Rico Arce (2005). Apesar do “Samanea group” proposto por Brown & al. (2008) não ter sido recuperado no nosso trabalho, percebe-se que os gêneros que representam esse 47

Capítulo 1: Filogenia e diversificação de Chloroleucon (Leguminosae: Mimosoideae) grupo, com exceção de Falcataria (I.C.Nielsen) Barneby & J.W.Grimes e Cathormion que não foram amostrados em nossas análises, estão todos agrupados no clado C. Além disso, na análise combinando apenas dados nucleares foi recuperado um clado contendo alguns dos membros desse grupo, entretanto o grupo teve baixa sustentação. Apesar de Blanchetiodendron aparecer como grupo irmão de Chloroleucon seu posicionamento permanece indefinido devido à baixa sustentação para esse relacionamento (89% PP). Esse gênero tem grande proximidade morfológica (inflorescência e fruto) com Albizia Durazz. como já foi ressaltado por Lewis (1987) e Barneby & Grimes (1996), apenas as análises com dados plastidiais, em nosso trabalho, sustentaram uma proximidade maior de Blanchetiodendron com Albizia, juntamente com duas espécies de Enterolobium (E. gummiferum e E. timbouva). Leucochloron se mostrou polifilético com apenas quatro das cinco espécies amostradas agrupadas no clado F e L. bolivianum aparecendo como grupo irmão de duas espécies de Enterolobium Mart., inseridos no clado D. Leucochloron bolivianum é a única espécie extra-brasileira do gênero, entretanto de acordo com os nossos resultados será necessário propor um novo gênero para este táxon. No entanto, nenhuma decisão taxonômica será tomada aqui porque não foi possível, até o momento, analisar os seus espécimes tipos. O clado F está inserido no clado E juntamente com Enterolobium schomburgkii, Inga edulis Mart., I. thibaudiana DC., Macrosamanea pubiramea (Steud.) Barneby & J. W. Grimes e Zygia racemosa (Ducke) Barneby & J.W. Grimes. Com exceção de Enterolobium schomburgkii os demais táxons pertencem a “aliança Inga” (Barneby & Grimes 1996, Lewis & Rico Arce 2005). Enterolobium também aparece polifilético, com E. gummiferum J.F.Macbr. e E. timbouva inseridos no clado D e E. schomburgkii, como citado acima, no clado F. Barneby & Grimes (1996) reconheceram E. schomburgkii dentro do padrão de folhagem, flor e fruto das demais espécies de Enterolobium, principalmente de E. oldemanii Barneby & J.W.Grimes, por compartilharem indumento persistente dourado a marrom, flores dimórficas e nectários circundando o ovário. Entretanto, também relataram semelhanças dessa espécie com espécies de outros gêneros como Pithecellobium, Chloroleucon e com o gênero africano Cathormion, principalmente em relação a caracteres carpológicos. Thailentadopsis aparece com posicionamento indefinido devido à baixa sustentação para seu posicionamento como grupo irmão de Lysiloma. Nas análises 48

Capítulo 1: Filogenia e diversificação de Chloroleucon (Leguminosae: Mimosoideae) realizadas por Souza & al. (2013) Thailentadopsis mostrou maior proximidade com Zapoteca H.M.Hern., Viguieranthus Villiers e Calliandra Benth. (não amostrados nesse trabalho) em um clado bem sustentado. Brown & al. (2008) mostrou Lysiloma mais relacionado a Hesperalbizia Barneby & J.W.Grimes. Os posicionamentos de Thailentadopsis e Lysiloma apresentados em nossos estudos e nos estudos acima citados divergem das proposições de “aliança Chloroleucon” trazidas por Lewis & Rico Arce (2005) e Grimes (1999), respectivamente. A “aliança Pithecellobium” foi recuperada como monofilética com alto suporte (clado A), apoiando resultados já trazidos por Barneby & Grimes (1996), Lewis & Rico Arce (2005), Brown & al. (2008) & Souza & al. (2013).

Relações filogenéticas em Chloroleucon – Chloroleucon apresenta como principais caracteres diagnósticos: a presença de gemas com escamas peroladas e espinhos axilares. Além destes caracteres, já foram apontados por Barneby & Grimes (1996) como sinapomorfias para o gênero a presença de dimorfismo nos ramos vegetativos, presença de pleurogramas completos e a presença de ramos armados com espinhos axilares derivados de pedúnculos. Apesar da morfologia do fruto ser de grande importância na identificação de suas espécies (Lewis 1987, Barneby & Grimes 1996, Queiroz 2009, Almeida & al. submetido) os caracteres carpológicos não sustentaram os agrupamentos dentro do gênero. No entanto, todas as análises, exceto a baseada em dados plastidiais, demonstraram uma divisão das espécies de acordo com o tipo de inflorescência: (1) glomérulos heteromórficos (C. acacioides, C. extortum, C. foliolosum, C. mangense e C. tortum) e (2) glomérulos homomórficos (C. dumosum e C. tenuiflorum). O agrupamento de C. tenuiflorum e C. dumosum foi o único relacionamento que corroborou os resultados de Barneby & Grimes (1996). Esses autores apresentaram como sinapormofias morfológicas para este agrupamento: presença de glomérulos homomórficos e pinas crescentes. Chloroleucon mangense, de acordo com Barneby e Grimes (1996), é mais relacionada à C. foliolosum principalmente por causa de caracteres carpológicos como: presença de frutos não torcidos na deiscência e valvas constritas entre as sementes. Nossos estudos não corroboraram esse relacionamento, pois os diferentes acessos de ambas espécies, além de não confirmarem o monofiletismo específico, não apareceram 49

Capítulo 1: Filogenia e diversificação de Chloroleucon (Leguminosae: Mimosoideae) filogeneticamente próximos. Suas variedades de acordo com Barneby & Grimes (1996) são diferenciadas principalmente pelos caracteres foliares (número de pinas e folíolos) e carpológicos. As duas variedades amostradas em nossos estudos C. mangense var. mangense (acessos ARG5795 e GRP32995) e C. mangense var. lentiscifolium (acesso EM5_37281), apesar de apresentarem frutos semelhantes podem ser facilmente diferenciadas pelo número de pinas e folíolos o que talvez justifique seu posicionamento como táxons independentes. Faz-se necessário uma maior amostragem desta espécie, incluindo múltiplos acessos de todas as suas variedades para definir, através de estudos populacionais, seu status taxonômico. Segundo Barneby & Grimes (1996), C. extortum é mais relacionada à C. foliolosum e C. mangense, tendo como sinapomorfias em seus estudos filogenéticos a presença de sempre três nervuras primárias no folíolo e, no fruto suturas retas ou levemente ondulada, com reversão deste último caráter para suturas ventral ondulada e dorsal reta em C. foliolosum. De acordo com os estudos realizados por Almeida & al. (submetido) o número de nervuras primárias não pode ser considerado um caráter sinapomórfico para essas espécies, como apontado por Barneby & Grimes (1996), por ser bastante variável entre os seus diferentes acessos e com grande sobreposição em todo o gênero. Em nossos estudos apenas um acesso de C. extortum (LPQ7287) se mostrou mais próximo a um dos acessos de C. foliolosum (DC134) talvez devido à mesma distribuição geográfica (ver Biogeografia). Estudos realizados por Barneby & Grimes (1996) apresentaram Chloroleucon tortum filogeneticamente mais relacionada à C. extortum, C. foliolosum e C. mangense por apresentarem flor central com tubo estaminal excerto da corola, pleurograma em forma de “U” ou quase completo e folhas expandindo junto com as inflorescências, entretanto essas sinapomorfias podem ser perfeitamente encaixadas para todo o clado de glomérulos heteromórficos, incluindo C. acacioides. Em nossas análises C. tortum mostrou maior proximidade com apenas um dos acessos de C. foliolosum (APSG140). Na filogenia apresentada por Barneby e Grimes (1996) C. acacioides mostrou maior proximidade com C. eurycyclum, sendo esse relacionamento sustentado pela presença de uma nervura principal e frutos espiralados. Em Almeida & al. (submetido) foi observado a presença de 3-4 nervuras primárias em C. acacioides. Em nossos estudos não foi possível testar esse relacionamento devido à baixa qualidade do DNA do único espécime analisado de C. eurycyclum (NHN). Além disso, C. acacioides 50

Capítulo 1: Filogenia e diversificação de Chloroleucon (Leguminosae: Mimosoideae) mostrou maior proximidade com um dos acessos de C. foliolosum (RSG1). Essas espécies são muito confundidas pela sobreposição no número de pinas e pelos glomérulos heteromórficos muito semelhantes (Almeida & al. submetido), entretanto os seus fruto são bem distintos, espiralado em C. acacioides e falcado em C. foliolosum. Nas nossas análises os diferentes acessos de C. foliolosum mostraram proximidade com várias outras espécies, o que parece ser justificado pela ampla distribuição geográfica desta espécie na América do Sul (ver Biogeografia). Chloroleucon foliolosum, assim como já citado para C. mangense, merece um estudo de variabilidade genética para o reconhecimento de possíveis híbridos e melhor definição taxonômica. Problemas taxonômicos para esta espécie foram destacados por Barneby & Grimes (1996) que evidenciaram diferenças morfológicas entre as populações do nordeste e centro-oeste brasileiros e da Argentina.

Biogeografia – As análises biogeográficas mostraram que Chloroleucon apresenta forte conservação filogenética do nicho nas FTSSs, diversificação relativamente recente e estruturação filogenética geográfica entre os principais núcleos das FTSSs e também dentro de um de seus principais núcleos na América do Sul, a Caatinga. A conservação filogenética do nicho nas FTSSs é expressa pela baixa frequência de mudanças de nicho. No caso de Chloroleucon, apenas uma transição de nicho das FTSSs para áreas de restinga da costa leste do Brasil foi observada em relação ao evento que deu origem a C. tortum. Linhagens de FTSSs em geral apresentam forte conservação de nicho neste bioma (Hughes & al. 2013) como observado em grupos de Leguminosae como Calliandra (Souza & al. 2013), Coursetia (Pennington & al. 2004, Lavin 2006, Queiroz & Lavin 2011), Mimosa (Simon & al. 2011), Zornia (Fortuna- Perez & al. 2013), e em outras famílias de plantas como Anacardiaceae (Loxopterygium), Polygonaceae (Ruprechtia), Cactaceae (Pereskia) (Pennington & al. 2004) e Burseraceae (Bursera) (Becerra 2005), assim como em estudos envolvendo animais (lagartos, Werneck & al. 2012). A estruturação geográfica da filogenia de Chloroleucon nas FTSSs pode refletir a natureza fragmentada e o consequente isolamento dos núcleos das FTSSs (Prado 1993, Lavin & al. 2004, Lavin 2006 & Pennington & al. 2004, 2006, 2009). Essa condição associada com um possível filtro ambiental, relacionado às estações secas prolongadas, resultariam em limites à dispersão entre os núcleos das FTSSs e a 51

Capítulo 1: Filogenia e diversificação de Chloroleucon (Leguminosae: Mimosoideae) consequente estruturação geográfica da filogenia das linhagens das FTSSs, como a observada em Chloroleucon. A maior diversidade do gênero é encontrada na Caatinga (Barneby & Grimes 1996). É interessante notar que os acessos de espécies da Caatinga também mostraram alguma estruturação geográfica dentro desse núcleo. Dentro do clado 4, o clado 5 agrupou os acessos da Ecorregião da Depressão Sertaneja Setentrional (sensu Vellozo & al. 2002) de C. acacioides e C. foliolosum, enquanto os demais acessos também dentro desse clado 4, da Caatinga, são provenientes da Depressão Sertaneja Meridional, Raso da Catarina e Chapada Diamantina, mostrando uma estruturação Norte-Sul. Existem poucos outros estudos de diversificação que incluem acessos de diversas espécies de Caatinga. Em Coursetia (Robinieae), um gênero também especialista nas FTSSs, Queiroz & Lavin (2011) encontraram uma estruturação geográfica no clado-Rostrata, que possui apenas três espécies, todas restritas à Depressão Sertaneja Meridional. Esse padrão de estruturação geográfica dentro desse núcleo reforça uma possível evidência de dispersão fortemente limitada (sensu Hubbell 2001) comum a várias linhagens de FTSSs. No caso de Chloroleucon as únicas espécies a transpor possíveis barreiras entre os dois blocos da grande Depressão Sertaneja foram C. dumosum e C. foliolosum. Os acessos de Chloroleucon dumosum se relacionaram entre si de acordo com a distribuição geográfica, em sua maioria. Dois acessos a Chapada Diamantina (PGCA7 e PAM181) se agruparam com o acessos da Depressão Sertaneja Meridional (MLG15855), formando o grupo da parte sul da Caatinga. Os acessos da Depressão Sertaneja Setentrional se agruparam (JSCS1875 e LWLV653) formando o grupo da parte norte da Caatinga. Os acessos de Chloroleucon foliolosum aparecem em diferentes subclados do clado 4, seguindo mais uma tendência geográfica do que morfológica, como pode ser observado pelos acessos da Chapada Diamantina (RMH54670 e RMH56116) agrupados com um acesso de C. extortum (EM3639) da mesma região, um acesso do Raso da Catarina (LPQ7287) agrupado com outro acesso de C. extortum do Raso da Catarina, e um acesso da Paraíba (RSG1) agrupado com acessos de C. acaciodes da Depressão Sertaneja Setentrional e da Guiana Francesa. Três hipóteses podem explicar o polifiletismo de C. foliolosum: 1) Uma espécie que se dispersou recentemente e passou a hibridizar com outras espécies de Chloroleucon; 2) Um caso de incomplete lineage 52

Capítulo 1: Filogenia e diversificação de Chloroleucon (Leguminosae: Mimosoideae) sorting. Diferentemente de outros gêneros especialistas das FTSSs, Chloroleucon tem uma origem relativamente recente (idade média do crown node de 5,5 Ma). Isso está de acordo com ambas às hipóteses, pois sendo a idade do clado que agrupa as espécies da Caatinga estimada em 3,7 Ma (idade média do crown node). Nesse caso, essa diversificação relativamente recente poderia explicar a falta de barreiras interespecíficas efetivas, possibilitando a formação de híbridos (como previsto na primeira hipótese); 3) C. foliolosum seria um táxon polifilético, representando uma coleção de estados plesiomórficos relacionados à morfologia do fruto de onde outras espécies teriam derivado. Essa espécie é caracterizada pelo fruto arqueado, tardiamente deiscente, com valvas espessadas e carnosas. E, se esse fruto de C. foliolosum for um estado de caráter plesiomórfico ele não deve ser capaz de definir essa espécie. Vale ressaltar que os períodos de floração em Chloroleucon estão muito relacionados ao regime de chuvas da Caatinga, suas plantas possuem gemas peroladas que possibilitam a floração rápida logo após o período de chuvas (Queiroz 2009). Essas espécies de Caatinga florescem basicamente nos mesmos períodos, isso possibilita, provavelmente, fluxo gênico (introgressão) entre populações de espécies que ocupam as mesmas áreas (Dorado 1992, Rokas & al. 2003, Palma-Silva & al. 2011, Song & al. 2012, Côrtes 2013), dificultando assim a compreensão das relações filogenéticas encontradas nos nossos estudos. Análises de reticulação (resultados não mostrados) foram realizadas visando elucidar esses relacionamentos inesperados, como os encontrados em C. foliolosum, porém essas análises não apresentaram resultados confiáveis para gerar hipóteses de hibridação para os espécimes. A reconstrução da distribuição ancestral de Chloroleucon não mostrou uma única hipótese para área ancestral do gênero, mas sugeriu uma maior probabilidade para Florestas Secas do México e Mesoamérica. Além disso, as espécies que divergiram primeiro ocupam principalmente essa área, sugerindo assim fortes indícios para origem do gênero. Uma hipótese para a diversificação do gênero é que seu ancestral tenha surgido em Florestas Secas do México, Mesoamérica, no final do Mioceno e migrado para as Florestas Secas da América do Sul, em um cenário de expansão das FTSSs, marcado por redução da temperatura, umidade e aumento da sazonalidade e aridez (Zachos & al. 2001, Arakaki 2011). Variantes climáticas estas provavelmente responsáveis pela redução do nível do mar durante o Cenozóico (Zachos & al. 2001, Lambeck & al. 53

Capítulo 1: Filogenia e diversificação de Chloroleucon (Leguminosae: Mimosoideae)

2002), o que pode ter sido um fator chave na migração e estabelecimento de populações na América do Sul, talvez até mesmo antes do fechamento do Istmo do Panamá a ca. 3- 3,5Ma (Zachos & al. 2001, Cody & al. 2010). Como consequência, resultando em uma maior exposição continental em ambientes costeiros através de dunas e restingas por onde, provavelmente, os indivíduos devem ter iniciado a colonização. Estudos vêm demonstrando que a migração de plantas da América do Norte para América do Sul antes do fechamento do Istmo foi bem sucedida devido as adaptações das sementes a dispersão por meio do vento e da água (dormência) e, também por causa da facilidade de estabelecer populações a partir de um único indivíduo através da auto-fecundação (Cody & al. 2010). A trajetória citada acima pode ser evidenciada através das Florestas Secas do norte da América do Sul e costa norte pela ocorrência de populações de C. mangense var. mangense nessa provável rota de migração no México (América Norte), Honduras e Panamá (América Central) e na Colômbia e Venezuela (América do Sul) ou também pode ter se dado pelas ilhas do Caribe para o Norte da América do Sul. Essa hipótese tem continuidade quando se observa as populações de Chloroleucon acacioides na Restinga da Guiana Francesa com datação mais antiga em relação aos demais espécimes, do mesmo clado, com ocorrência na Caatinga, que são mais recentes. Além disso, outras espécies de Chloroleucon não amostradas nesse trabalho se distribuem entre essas Florestas Secas do norte da América do Sul como C. eurycyclum (Venezuela), e outras variedades de C. mangense: var. vincentis (Venezuela e Colômbia), var. tetrazyx (Venezuela). A colonização seguindo essa rota também foi sugerida para linhagens neotropicais de Acanthaceae de Florestas Secas (Côrtes 2013). As análises apontaram dispersão para os nós 1 e 2, entretanto entendemos como sendo colonização de áreas adjacentes de FTSSs em expansão na Costa norte da América do Sul, chegando até a Caatinga, já que se prevê dispersão mais limitadas para esse Bioma devido a grande conservação de nicho existente. O nó 3 mostra um evento claro de vicariância, que separou as espécies das Florestas Secas do México e Mesoamérica e as da Caatinga. No nó 4 mostra a diversificação maior na Caatinga e uma migração para áreas de Restinga da costa leste do Brasil (nó 5). O gênero também colonizou as FTSSs do sudoeste da América do Sul a partir da Caatinga (nó 7), que atualmente são representadas pelos Núcleos Missiones e Piemonte. Estas áreas provavelmente se fragmentaram e assumiram a atual configuração, após a expansão do 54

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Cerrado e do seu marcante regime do fogo (Simon 2009) se instalando assim entre essas formações e a Caatinga como uma barreira ecológica entre elas. A ocorrência de C. tenuiflorum em fragmentos de Florestas Secas dentro do Cerrado testemunha esses possíveis eventos de fragmentação pós-expansão do Cerrado. A colonização e diversificação de Chloroleucon nas FTSSs entre o Mioceno e o Plioceno coincide com o momento de auge de diversificação de outras linhagens dessas florestas como Cactaceae (Arakaki & al. 2011), Calliandra (Souza & al. 2013), Desmodium (Lima 2011), Mimosa (Simon & al. 2011), Zornia (Fortuna-Perez & al. 2013), entre outras. Rull (2011) e Hughes & al. (2013) em suas revisões incluindo os últimos estudos da biodiversidade na região neotropical apontaram muitos eventos de diversificação iniciando principalmente do meio para o final do Mioceno, porém finalizando no Pleistoceno. A história biogeográfica de Chloroleucon não corrobora a hipótese de existência de um Arco Pleistocênico (Prado & Gibbs 1993, Pennington & al. 2000) que sugeriu uma maior extensão das FTSSs durante o Pleistoceno (na última máxima glacial) e uma fragmentação (vicariância) durante o Holoceno. Muitos estudos vêm se opondo a essa hipótese (Lavin & al. 2004, Mayle 2004, Pannington & al. 2004, 2009, Werneck 2011 Côrtes 2013) com base em estudos de modelagem, filogenias datadas e filogeografia. Nossos resultados sustentam uma expansão das FTSSs ainda no Terciário, como foi sugerido através de estudos de modelagem realizados por Werneck & al. (2011).

AGRADECIMENTOS

Agradecemos ao Programa de Pós-graduação em Botânica da Universidade Estadual de Feira de Santana (PPGBot-UEFS), ao LAMOL e ao HUEFS por toda a infraestrutura disponível para desenvolvimento deste trabalho; a todas as pessoas que disponibilizaram material para os estudos, principalmente, aos curadores dos herbários visitados ou que atenderam às solicitações de empréstimo (ALCB, CEPEC, EAC, HUEFS, HRB, IPA, JPB, MBM, NHN, R, SPF, RB); ao Programa de Pesquisa em Biodiversidade do Semiárido (PPBio Semiárido – MCT/CNPq), ao Programa de Apoio a Núcleos de Excelência (PRONEX, PNX0014/2009, FAPESB, Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado da Bahia) e ao Sistema Nacional de Pesquisa em Biodiversidade

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(SISBIOTA, CNPq 563084/2010-3 and FAPESB PES0053/2011) pelo suporte financeiro; ao Cássio Van den Berg, Patrícia Luz Ribeiro e Tarciso Maia pelas contribuições nas análises filogenéticas, biogeográficas e de redes, respectivamente. PGCA foi financiada pela bolsa de mestrado CAPES (Projeto PROTax – período 10/2011-8/2013) e CNPQ (Projeto SISBIOTA – DTI-C 384290/2013-2 – período 9/2013-11/2013); LPQ e ERS foram financiados pelo CNPq/PQ nº 301308/2007-1 e PNPD nº 02697/09-2, respectivamente.

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Capítulo 1: Filogenia e diversificação de Chloroleucon (Leguminosae: Mimosoideae)

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Capítulo 1: Filogenia e diversificação de Chloroleucon (Leguminosae: Mimosoideae)

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Capítulo 1: Filogenia e diversificação de Chloroleucon (Leguminosae: Mimosoideae)

Apêndice 1. Nomes das espécies e número de acesso do Genbank para as sequências de DNA utilizadas neste estudo. Dados dos vouchers são fornecidos para as sequências de DNA de acessos inéditos, através da seguinte formatação: Nome do táxon, país, estado, coletor e número de coleta, acrônimos dos herbários, números de acessos do Genbank. ─, dados faltantes; *, sequências inéditas. ______Acacia ampliceps Maslin, AF360718.1, EF638117.1, AF525003.1, -, -, EU439994.1, JQ942520.1; Abarema piresii Barneby & J.W. Grimes, Brazil, Amazonas, P.A.C.L. Assunção 411 (HUEFS), JX870655, KF921624*, KF921820*, KF921780*, KF921703*, KF933278*, KF921866*; Albizia polycephala (H.B. & K.) Killip, Brazil, Bahia, K. Almeida 123 (K), KF933275*, KF921625*, KF921821*, KF921781*, KF921704*, KF933279*, KF921867*; Blanchetiodendron blanchetii (Benth.) Barneby e J.W. Grimes, Brazil, Bahia, L.P. de Queiroz 7085 (HUEFS), JX870658, KF921626*, KF921822*, KF921782*, KF921705*, JX870790, KF921868*; Chloroleucon acacioides (Ducke) Barneby & J.W. Grimes, Guiana Francesa, Mana, O. Pancy 1032 (NHN), KF921672*, KF921627*, KF921823*, KF921783*, KF921706*, KF921750*, KF921869*; Chloroleucon acacioides (Ducke) Barneby & J.W. Grimes, Brazil, Piauí, A.M. Miranda 5340 (HUEFS), KF921673*, KF921628*, KF921824*, KF921784*, KF921707*, KF921751*, KF921870*; Chloroleucon acacioides (Ducke) Barneby & J.W. Grimes, Brazil, Ceará, J.R. Lemos 445 (HUEFS), KF921674*, KF921629*, KF921825*, -, KF921708*, KF921752*, KF921871*; Chloroleucon dumosum (Benth.) G.P. Lewis, Brazil, Ceará, J.G. Carvalho-Sobrinho 1875 (HUEFS), KF921677*, KF921632*, KF921828*, KF921787*, KF921711*, KF921755*, KF921874*; Chloroleucon dumosum (Benth.) G.P. Lewis, Brazil, Bahia, P.A. de Melo 181 (HUEFS), KF921678*, KF921633*, KF921829*, KF921788*, KF921712*, KF921756*, KF921875*; Chloroleucon dumosum (Benth.) G.P. Lewis, Brazil, Ceará, L.W. Lima-Verde 653 (HUEFS), KF921679*, KF921634*, KF921830*, - , KF921713*, KF921757*, KF921876*; Chloroleucon dumosum (Benth.) G.P. Lewis, Brazil, Bahia, P.G.C. de Almeida 7 (HUEFS), KF921676*, KF921631*, KF921827*, KF921786*, KF921710*, KF921754*, KF921873*; Chloroleucon dumosum (Benth.) G.P. Lewis, Brazil, Bahia, M.L. Guedes 15855 (HUEFS), KF921680*, KF921635*, KF921831*, KF921785*, KF921714*, KF921758*, KF921877*; Chloroleucon dumosum (Benth.) G.P. Lewis, Brazil, Bahia, L.P. de Queiroz 15514 (HUEFS), KF921675*, KF921630*, KF921826*, -, KF921709*, KF921753*, KF921872*; Chloroleucon extortum Barneby e J.W. Grimes, Brazil, Bahia, L.P. de Queiroz 7287 (HUEFS), KF921681*, KF921636*, KF921832*, KF921789*, KF921715*, KF921758*, KF921878*; Chloroleucon extortum Barneby e J.W. Grimes, Brazil, Bahia, E. Melo 3639 (HUEFS), KF921682*, KF921637*, KF921833*, -, KF921716*, KF921760*, KF921879*; Chloroleucon foliolosum (Benth.) G.P. Lewis, Brazil, Bahia, D. Cardoso 134 (HUEFS), KF921683*, KF921638*, KF921834*, KF921790*, KF921717*, KF921761*, KF921880*; Chloroleucon foliolosum (Benth.) G.P. Lewis, 64

Capítulo 1: Filogenia e diversificação de Chloroleucon (Leguminosae: Mimosoideae)

Brazil, Paraíba, R. dos S. Guedes 01 (HUEFS), KF921686*, KF921641*, KF921837*, KF921793*, KF921720*, KF921764*, KF921883*; Chloroleucon foliolosum (Benth.) G.P. Lewis, Brazil, Bahia, R.M. Harley 56116 (HUEFS), KF921684*, KF921639*, KF921835*, KF921791*, KF921718*, KF921762*, KF921881*; Chloroleucon foliolosum (Benth.) G.P. Lewis, Brazil, Bahia, R.M. Harley 54670 (HUEFS), KF921685*, KF921640*, KF921836*, KF921792*, KF921719*, KF921763*, KF921882*; Chloroleucon foliolosum (Benth.) G.P. Lewis, Brazil, Pernambuco, A.P.S. Gomes 140 (HUEFS), KF921687*, KF921642*, KF921838*, KF921793*, KF921721*, KF921765*, KF921884*; Chloroleucon mangense var. mangense Britton & Rose, Jamaica, Clarendon Hills, G.R. Proctor 32995 (NHN), KF921688*, KF921643*, KF921839*, KF921795*, KF921722*, KF921766*, KF921885*; Chloroleucon mangense var. mangense Britton & Rose, México, Arriaga, A. Reyes- Garcia 5795 (HUEFS), KF921690*, KF921645*, KF921841*, KF921796*, KF921724*, KF921768*, KF921887*; Chloroleucon mangense var. lentiscifolium (A. Richard) Barneby & J.W. Grimes, México, José Maria Marelos, E. Martinez 5\37281 (MBM), KF921689*, KF921644*, KF921840*, -, KF921723*, KF921767*, KF921886*; Chloroleucon tenuiflorum (Benth.) Barneby & J.W. Grimes, Bolívia, Cochabamba, C.E. Hughes 2450 (LPB), KF921691*, KF921646*, KF921842*, KF921797*, KF921725*, KF921769*, KF921888*; Chloroleucon tenuiflorum (Benth.) Barneby & J.W. Grimes, Argentina, Corrientes, T.M. Pedersen 1843 (NHN), KF921692*, KF921647*, KF921843*, -, -, -, -; Chloroleucon tortum (Mart.) Barneby e J.W. Grimes, Brazil, Bahia, F. de A.Dutra 70 (HUEFS), KF921693*, KF921648*, KF921844*, -, KF921726*, KF921770*, KF921889*; Chloroleucon tortum (Mart.) Barneby e J.W. Grimes, Brazil, Rio de Janeiro, E.R. de Souza 940 (HUEFS), KF921694*, KF921649*, KF921845*, KF921798*, KF921727*, KF921771*, KF921890*; Ebenopsis confinis Britton & Rose, México, M. Souza 224 (MEXU), KF921695*, KF921650*, KF921846*, KF921799*, KF921728*, KF921772*, KF921891*; Ebenopsis ebano (Berland.) Barneby e J.W. Grimes, México, Q.B.A. Feliciano Ku 358 (MEXU), JX870759, KF921651*, KF921847*, KF921800*, KF921729*, JX870875, KF921892*; Enterolobium gummiferum J.F.Macbr., Brazil, Bahia, J.D. Peixinho 31832 (MEXU), KF921696*, KF921652*, KF921848*, KF921801*, KF921729*, KF921773*, KF921893*; Enterolobium schomburgkii Benth., Brazil, Amazonas, L.P. de Queiroz 13931 (HUEFS), KF921697*, KF921653*, KF921849*, KF921802*, KF921731*, KF921774*, KF921894*; Enterolobium timbouva Mart., Brazil, Bahia, L.P. de Queiroz 7973 (HUEFS), JX870760, KF921654*, KF921850*, KF921803*, KF921732*, JX870876, KF921895*; Havardia mexicana Britton & Rose, México, G.A.L. Reina 98528 (MEXU), KF933276*, KF921655*, KF921851*, KF921804*, KF921733*, KF933280*, KF921896*; Havardia pallens Benth., México, R.H. Magaña 6462 (MEXU), KF921698*, KF921656*, KF921852*, KF921805*, KF921734*, KF921775*, KF921897*; Hydrocorea corymbosa (L.C. Rich.) Barneby & J.W. Grimes, Brazil, Pará, G.C. Ferreira 571 (K), JX870763, KF921657*, -, KF921806*, KF921735*, JX870879, KF921898*; Inga edulis Mart., Brazil, Bahia, L.P. de Queiroz 13797 (HUEFS), 65

Capítulo 1: Filogenia e diversificação de Chloroleucon (Leguminosae: Mimosoideae)

JX870764, KF921658*, KF921853*, KF921807*, KF921736*, JX870880, KF921899*; Inga thibaudiana DC., Brazil, Manaus, M.A. Costa 1001 (HUEFS), JX870765, KF921659*, KF921854*, KF921808*, KF921737*, JX870881, KF921900*; Leucochloron bolivianum C.E.Hughnes & Atahuachi, Bolívia, La Paz, C.E. Hughes 2423 (LPB), KF921699*, KF921660*, KF921855*, KF921809*, KF921738*, KF921776*, KF921901*; Leucochloron foederale (Barneby & J.W. Grimes) Barneby & J.W. Grimes, Brazil, Mina Gerais, L.V. Costa 38766 (HUEFS), KF921700*, KF921661*, KF921856*, KF921810*, KF921739*, KF921777*, -; Leucochloron incuriale (Vell.) Barneby & J.W. Grimes, Brazil, Minas Gerais, F.M. Ferreira 1978 (HUEFS), KF921701*, KF921662*, KF921857*, KF921811*, KF921740*, KF921778*, KF921902*; Leucochloron limae Barneby & J.W. Grimes, Brazil, Bahia, M. Chase 8250 (K), JX870766, KF921663*, KF921858*, KF921811*, KF921741*, JX870882, KF921903*; Leucochloron minarum (Glaz. ex Harms) Barneby & J.W.Grimes, Brazil, Minas Gerais, J.M. Fernandes 1415 (VIC), KF921702*, KF921664*, KF921859*, KF921813*, KF921742*, KF921779*, KF921904*; Lysiloma acapulcense Benth., -, -, AF524977.1, -, -, -, -; Lysiloma acapulsence Benth., -, -, -, -, -, AF522958, -; Lysiloma acapulsence Benth., ILL D.Seigler 15988, -, EF638092, -, -, -, -, -; Lysiloma divaricatum J.F.Macbr., -, -, -, -, -, AF522940, -; Lysiloma divaricatum J.F.Macbr., ILL D.Seigler 15994, -, EF638094, -, -, -, -, -; Lysiloma latisiliquum Benth., México, C.E. Hughes 486 (LPB), KF933277*, -, -, -, KF938591*, KF933281*, -; Macrosamanea pubiramea (Steud.) Barneby & J. W. Grimes, Venezuela, Amazonas, J.G. Jardim 4595 (HUEFS), JX870767, KF921665*, KF921860*, KF921814*, KF921743*, JX870883, KF921905*; Pithecellobium diversifolium Benth., Brazil, Bahia, L.P. de Queiroz 3740 (K), JX870768, KF921666*, -, KF921815*, KF921744*, JX870884, KF921906*; Pseudosamanea guachapale Harms, Equador, Guayas, J.E. Madsen 83914 (K), JX870769, KF921667*, KF921861*, KF921816*, KF921745*, JX870885, KF921907*; Samanea saman (Jacq.) Merr., Brazil, Bahia, E.R. Souza 386 (HUEFS), JX870770, KF921668*, KF921862*, KF921817*, KF921746*, JX870886, KF921908*; Sphinga acatlensis Barneby & J.W.Grimes, México, A.B. Martinez 339 (MEXU), JX870771, KF921669*, KF921863*, KF921818*, KF921747*, JX870887, KF921909*; Thailentodopsis nitida (Vahl.) G.P. Lewis & Schrire, Sri Lanka, Ceylon, A. Kostermans 28234 (K), JX870772, KF921670*, KF921864*, -, KF921748*, JX870888, -; Zygia racemosa (Ducke) Barneby & J.W. Grimes, Brazil, Manaus, J.E.L.S. Ribeiro1387 (HUEFS), JX870785, KF921671*, KF921865*, KF921819*, KF921749*, JX870900, KF921910*.

______

Capítulo 2: Flora da Bahia: Leguminosae: Mimosoideae: Ingeae: aliança Chloroleucon

CAPÍTULO 2

Flora da Bahia: Leguminosae: Mimosoideae: Ingeae: aliança Chloroleucon

PRISCILLA GOMES CARDOSO DE ALMEIDA*, ÉLVIA RODRIGUES DE SOUZA & LUCIANO PAGANUCCI DE QUEIROZ

Universidade Estadual de Feira de Santana, Departamento de Ciências Biológicas, Av. Transnordestina s/n, Novo Horizonte, 44036-900, Feira de Santana, Bahia.

*Autor para correspondência: [email protected]

Manuscrito aceito para publicação pela Revista Sitientibus

Capítulo 2: Flora da Bahia: Leguminosae: Mimosoideae: Ingeae: aliança Chloroleucon

RESUMO

(Flora da Bahia: Leguminosae: Mimosoideae: Ingeae: aliança Chloroleucon) - É apresentado o levantamento florístico de Blanchetiodendron, Chloroleucon e Leucochloron no estado da Bahia, Brasil. Foram encontradas cinco espécies de Chloroleucon (C. acacioides, C. dumosum, C. extortum, C. foliolosum e C. tortum), duas de Leucochloron (L. limae e L. minarum) e uma de Blanchetioendron (B. blanchetii). São apresentadas chave de identificação para gêneros e espécies, descrições, comentários para todos os táxons, além de ilustrações e mapas de distribuição das espécies na Bahia.

Palavras-chave adicionais: Caatinga, florística, taxonomia.

ABSTRACT

(Flora of Bahia: Leguminosae: Mimosoideae: Ingeae: Chloroleucon alliance) - A floristic survey of the genera Blanchetiodendron, Chloroleucon and Leucochloron is presented for the state of Bahia, Brazil. Five species of Chloroleucon (C. acacioides, C. dumosum, C. extortum, C. foliolosum and C. tortum), two of Leucochloron (L. limae and L. minarum) and one of Blanchetioendron (B. blanchetii) were sampled. It is presented identification keys to genera and species, descriptions, and comments for all taxa, as well as illustrations and distribution maps of the species in Bahia.

Additional Key words: Caatinga, floristic, taxonomy.

Capítulo 2: Flora da Bahia: Leguminosae: Mimosoideae: Ingeae: aliança Chloroleucon

Aliança Chloroleucon sensu G.P. Lewis & L. Rico Arce, Legumes World. 193–195. 2005.

Arbustos ou árvores armados com espinhos ou inermes. Gemas com escamas peroladas presentes. Estípulas geralmente caducas. Folhas bipinadas; nectários peciolares presentes; nectários adicionais na raque presentes ou ausentes; pinas opostas; parafilídios presentes ou ausentes; folíolos oblongos ou lineares, pinado-palmados ou palmados, glabros ou indumentados. Glomérulos globosos ou obcônicos, pedunculados, solitários, fasciculados ou agrupados em pseudoracemos não folhosos, homomórficos ou heteromórficos com flores centrais diferenciadas das periféricas principalmente pelo comprimento do tubo estaminal; brácteas caducas ou persistentes, triangulares, lineares, oblanceoladas ou largo-oblanceoladas. Flores pentâmeras; cálice cilíndrico a campanulado, lacínias deltoides; corola infudibuliforme a campanulada, lacínias deltoides, agudas ou cuneadas; androceu monadelfo, tubo estaminal incluso ou exserto da corola, filetes 10-51; ovário séssil a subséssil, glabro ou indumentado, nectário floral presente ou ausente. Fruto folículo ou legume, oblongo, linear, falcado, torcido, aleatoriamente torcido ou espiralado, glabro ou indumentado; valvas plano- compressas, elevadas na região das sementes, papiráceas a carnosas. Semente elipsoide ou lenticular, plano-compressa; testa ligeiramente rugosa ou lisa, óssea, pleurograma presente ou ausente.

Barneby & Grimes (1996) estabeleceram cinco alianças genéricas (“Abarema”, “Chloroleucon”, “Inga”, “Pithecellobium” e “Samanea”). A aliança Chloroleucon em sua circunscrição original agrupava os gêneros Blanchetiodendron Barneby & J.W. Grimes, Chloroleucon (Benth.) Britton & Rose e Leucochloron Barneby & J.W. Grimes, com distribuição restrita à região neotropical, principalmente em formações tropicais sazonalmente secas, apresentando como principais sinapomorfias morfológicas a presença de gemas com escamas peroladas e a supressão das folhas nos nós proximais. Lewis & Rico Arce (2005) acrescentaram a essa aliança os gêneros Cathormion Hassk., do sudeste da Ásia e norte da Austrália, e Thailentadopsis Kosterm., do sudeste asiático, apesar dos mesmos não compartilharem as principais características que a definem. Na Bahia ocorrem apenas os gêneros Blanchetiodendron, Chloroleucon e Leucochloron (Lima et al. 2013). Na maioria das espécies de Chloroleucon e Leucochloron presentes

Capítulo 2: Flora da Bahia: Leguminosae: Mimosoideae: Ingeae: aliança Chloroleucon na Bahia, as folhas expandem-se durante a floração, de modo que os espécimes com flores em geral apresentam folhas ainda jovens. As medidas aqui apresentadas referem- se apenas às folhas totalmente desenvolvidas. O número de folíolos é apresentado para as pinas maiores de cada folha.

Chave para os gêneros 1. Folhas com parafilídios lineares ou filiformes; glomérulos globosos; fruto indumentado ...... 3. Leucochloron 1’. Folhas sem parafilídios; glomérulos obcônicos; fruto glabro 2. Plantas com pelo menos alguns ramos armados com espinhos axilares, pareados ou solitários; glomérulos axilares, solitários ou fasciculados; flores sésseis ou subsésseis (pedicelo das flores periféricas ≤ 1 mm compr.); ovário glabro; nectário floral ausente; fruto linear, falcado, torcido ou espiralado; semente elipsóide, biconvexa, com pleurograma completo ou em forma de “U” ...... 2. Chloroleucon 2’. Plantas inermes; glomérulos agrupados em pseudoracemos não folhosos; flores pediceladas (pedicelo das flores periféricas  1,5 mm compr.); ovário indumentado; nectário floral presente, circundando o ovário das flores centrais; fruto oblongo, plano-compresso; semente orbicular, plano-compressa, sem pleurograma ...... 1. Blanchetiodendron

1. Blanchetiodendron Barneby & J.W. Grimes, Mem. New York Bot. Gard. 74(1): 127–129. 1996. Árvore inerme. Estípulas caducas. Folhas totalmente desenvolvidas na floração; nectários peciolares sésseis; nectários adicionais na raque presentes ou ausentes; parafilídios ausentes; folíolos oblongos, venação pinado-palmada, glabros ou indumentados. Glomérulos obcônicos, agrupados em pseudoracemos não folhosos, heteromórficos, flor central diferenciada das periféricas pelo tamanho do perianto e comprimento do tubo estaminal; brácteas caducas. Flores pediceladas, cálice campanulado, lacínias deltóides; corola campanulada, lacínias agudas; tubo estaminal incluso ou exserto da corola, filetes 26-46; ovário séssil a subséssil, indumentado; nectário floral presente nas flores centrais. Fruto legume, oblongo, glabro; valvas

Capítulo 2: Flora da Bahia: Leguminosae: Mimosoideae: Ingeae: aliança Chloroleucon plano-compressas, elevadas na região da semente. Sementes orbiculares, plano- compressas, margem hialina; testa ligeiramente rugosa, óssea, pleurograma ausente.

1.1. Blanchetiodendron blanchetii (Benth.) Barneby & J.W.Grimes, Mem. New York Bot. Gard. 74(1): 129. 1996. Enterolobium blanchetii Benth., London J. Bot. 3: 224. 1844. Figs. 1; 2; 3. Nomes populares: Canela-de-burro, canzil, angico (Barneby & Grimes 1996). Árvore 3-10m alt. Estípulas 3-5 × 1-1,5 mm, lineares, membranáceas. Folhas com pecíolo 1,7-5,2 cm compr.; raque 1,9-5,5 cm compr.; nectários peciolares a 9-32 mm da base do pecíolo, nectários adicionais ausentes ou presentes na raque entre o último par de pinas; pinas 2-3 (-4) pares, 5,3-11,6 cm compr.; folíolos 10-13 pares, 10- 20,2 × 4,3-8 mm, oblongos, ápice cuspidado, base obliquamente obtusa, papiráceos ou cartáceos, nervuras primárias 4, salientes em ambas as faces, nervuras secundárias salientes na face abaxial pela coloração e relevo distinto do limbo, face adaxial glabra, face abaxial glabra à pilosa, margens glabras a pilosas. Glomérulos heteromórficos, pedúnculo 0,5-1,5 cm compr., brácteas 0,2-0,5 mm compr., triangulares, escamiformes. Flores periféricas com pedicelo 1,5-6 mm compr.; cálice com tubo 1-2 mm compr., lacínias 0,1-0,3 mm compr.; corola com tubo 1,5-2,5 mm compr., lacínias 1-1,7 mm compr.; tubo estaminal incluso na corola, 1,5-3,6 mm compr., filetes 26-38, livres por 9- 14 mm compr.; nectário ausente; estípite 0,2-0,5 mm, ovário 1-1,7 mm compr., cilíndrico, estilete 9-20 mm compr. Flores centrais com pedicelo 0,1-0,5 mm; cálice com tubo 1,5-4 mm compr., lacínias 0,1-0,7 mm compr.; corola com tubo 2,4-3,4 mm compr., lacínias 1,3-2 mm compr.; tubo estaminal 6-9 mm compr., exserto da corola, filetes 30-46, livres por 7,5-10 mm compr.; nectário carnoso circundando o ovário, 0,7- 1 mm compr.; ovário 1,1-2,1 mm compr., séssil a subséssil, cilíndrico, estilete 11,5-18 mm compr. Fruto 13,2-20,5 × 2-4,3 cm, ápice cuspidado a caudado, base aguda, margem levemente ondulada, mas não constrita entre as sementes; valvas papiráceas. Sementes 7-10,5 × 7-11 × 0,2-1,5 mm; testa marrom.

Endêmica do Brasil, ocorrendo na Bahia e em Minas Gerais, em florestas semidecíduas (Barneby & Grimes 1996). Na Bahia é encontrada principalmente na região da Chapada Diamantina. C7, D5, D6, D7, E6, E7, E8, F5, F6, F7: Caatinga 71

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(florestas estacionais deciduais e semideciduais). Floração: outubro a dezembro; frutificação: novembro a agosto.

Fig. 1. Blanchetiodendron blanchetii: A. Ramo com fruto; B. Nectário peciolar (vista frontal); C. Nectário na raque entre o último par de pinas; D. Face abaxial do folíolo; E. Face adaxial do folíolo; F. Flor central; G. Gineceu e nectário floral (flor central); H. Flor periférica; I. Androceu (flor periférica); J. Gineceu (flor periférica); K. Fruto (imaturo); L. Semente (A: L.P. de Queiroz 7670; B, C, D, E, L: L.P. de Queiroz 3550; K: A.C. Sarmento 872; F, G, H, I, J: R.M. Harley 55563). 72

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Material selecionado – BRASIL. BAHIA: Abaíra, Catolés, 13°17'S, 41°52'W, 28 de dez. 1988 (fl.), R.M. Harley 27855 (SPF); Barra do Mendes, à 35km de Barra do Mendes, 11°48'S, 42°3'W, 27 de jan. 2001 (fr.), M.L. Guedes 8167 (HUEFS); Caen, ca. 1Km da BR 324 na estrada para Caen, 11°11'S, 40°25'W, 22 de ago. 1993 (fr.), L.P. de Queiroz 3550 (HUEFS, MBM, CEPEC); Campo Formoso, Povoado de Delfino, Fazenda Retiro, 22 de out. 1971 (fl.), F.B. Ramalho 30 (RB); Caturama, Morro Branco, 13°17'45''S, 42°12'1''W, 6 de jul. 2007 (fr.), A.A. Conceição 2428 (HUEFS); Cruz das Almas, nov. 1981 (fr.), G.C.P. Pinto 242 (CEPEC); Gentio do Ouro, 11°27'S, 42°25'W, 30 de nov. 1971 (fl.), C.A. Miranda 42 (HRB, RB); Iraquara, ca. 3km norte de Água de Rega, na estrada para Souto Soares, local conhecido como ladeira do Véio Dedé, 12°08'58''S, 41°46'17''W, 23 de jul. 1993 (fr.), L.P. de Queiroz 3406 (HUEFS, MBM, CEPEC); Irecê, Barra do Mendes, divisa com Ipupiara, Morrão, 11°48'27''S, 42°14'05''W, 25 de out. 2009 (fl.), M.L. Guedes 16128 (HUEFS, ALCB, MBM); Itaberaba, parte da ARIE pertencente a Itaberaba, Fazenda Bom Jardim, Estância Baleeiro, 12°20'06''S, 40°28'33''W, 14 de nov. 2004 (fl., fr.), L.P. de Queiroz 9813 (HUEFS); Livramento do Brumado, ca. 4 km norte de Livramento do Brumado, na estrada para Rio de Contas, 13°37'28''S, 41°48'26''W, 15 de jun. 2002 (fr.), L.P. de Queiroz 7085 (HUEFS); Macaúbas, 26 de nov. 2004 (fl.), G. Hatschbach, M. Hatschbach & E. Barbosa 78553 (MBM); Maracás, Rodovia BA 026, 17 de nov. 1978 (fl.), S.A. Mori, T.S. dos Santos & C.B. Thompson 11086 (RB, CEPEC); Mirangaba, 8 km de Mirangaba, 1 de set. 1981 (fr.), J.D.C.A. Ferreira 64 (HRB); Morro do Chapéu, Estrada Duas Barras do Morro-Utinga, 1 de abr. 1986 (fr.), H.P. Bautista 1078 (RB); Paraquaçu, 12°45'55"S, 40°49'22"W, 28 de abr. 2001 (fr.), D.M. Loureiro 200 (ALCB); Paramirim, 13°17'47''S, 42°14'50''W, 29 de abr. 2007 (fr.), A.A. Conceição 1981 (HUEFS, ALCB); Piemonte da Diamantina, 23 de abr. 2010 (fr.), M.L. Guedes 16970 (ALCB, MBM); Piritiba, ca. 25km norte da BA 052 (estrada do Feijão), BA 421 (Piritiba-Jacobina), 11°37'S, 40°36'W, 19 de ago. 1993 (fr.), L.P. de Queiroz & N.S. Nascimento 3467 (HUEFS, CEPEC); Rio de Contas, Povoado de Baixa Funda, próximo de Arapiranga, 6.4km NE de Rio de Contas, 13°31'40''S, 41°46'59''W, 14 de fev. 2007 (fr.), R.M. Harley 55564 (HUEFS); Ruy Barbosa, 14 de out. 1978 (fl.), A.P. de Araújo 75 (CEPEC); Seabra, Estrada Piatã-Seabra, Alagadiço, nov. 1992 (fl.), W. Ganev. s/n° (HUEFS 13718); Senhor do Bonfim, Serra de Santana, 26 de dez. 1984 (fl., fr.), R.M. Silva (CEPEC 40597); Wagner, entre as fazendas Bonito e Bonito do

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Meio, as margens do Rio Bonito, 12°15'0"S, 41°13'59"W, 9 de abr. 1986 (fr.), A.C. Sarmento 872 (HUEFS, ALCB, HRB, RB).

Fig. 2. Distribuição geográfica de Blanchetiodendron blanchetii.

Essa espécie pode ser reconhecida pelos glomérulos obcônicos agrupados em pseudoracemos não folhosos, acima ou na axila das folhas, presença de gemas peroladas e frutos com valvas membranáceas, plano-compressas, mas elevadas na região da semente, principalmente quando maduros. A presença de um nectário floral em volta da base do ovário das flores centrais está sendo relatada aqui pela primeira vez para a espécie.

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Fig. 3. Blanchetiodendron blanchetii: A. Folhas; B. Fruto; C. Inflorescência (Fotos: L.P. de Queiroz).

2. Chloroleucon (Benth.) Britton & Rose, Trop. Woods 10: 24. 1927. Pithecolobium sect. Chloroleucon Benth., London J. Bot. 3: 197, 221–223. 1844. Arbusto ou árvore; ramos armados, espinhos axilares, retos, frequentemente pareados, às vezes com ramos inermes na mesma planta. Estípulas geralmente caducas. Folhas geralmente expandindo após a floração, raramente com folhas desenvolvidas junto às flores; nectários peciolares sésseis ou estipitados; nectários adicionais na raque entre o penúltimo e último ou apenas no último par de pinas; parafilídios ausentes; folíolos lineares ou oblongos, glabros ou indumentados, venação palmada. Glomérulos obcônicos, pedunculados, solitários ou fasciculados, axilares, homomórficos ou heteromórficos, nesse caso com uma ou duas flores centrais diferenciadas das periféricas pelo tamanho do perianto e comprimento do tubo estaminal; brácteas caducas. Flores sésseis ou subsésseis; cálice campanulado, lacínias deltóides, agudas; corola infudibuliforme, lacínias deltóides, agudas; tubo estaminal incluso ou exserto da corola, filetes 10-30; nectário floral ausente; ovário séssil a subséssil, glabro. Fruto legume, linear, falcado, torcido ou espiralado, semi-moniliforme (margem superior reta 75

Capítulo 2: Flora da Bahia: Leguminosae: Mimosoideae: Ingeae: aliança Chloroleucon e inferior sinuosa), moniliforme ou não moniliforme; valvas glabras, cartáceas a carnosas, elevadas na região das sementes. Semente elipsóide, biconvexa; testa lisa, óssea, pleurograma completo ou em forma de “U”.

Chloroleucon distribui-se predominantemente em áreas de Caatinga, confirmando dados já apresentados por Barneby & Grimes (1996) e Queiroz (2009). As espécies da Bahia podem ser agrupadas de acordo com a estrutura do glomérulo em um grupo com glomérulos heteromórficos (C. acacioides, C. extortum, C. foliolosum e C. tortum) e outro com glomérulos homomórficos, representado apenas por C. dumosum. As espécies são diferenciadas principalmente por caracteres dos frutos, tornando a taxonomia do gênero complexa na ausência destes, uma vez que as plantas geralmente florescem sem folhas e, mesmo quando as folhas estão presentes, há sobreposição nos caracteres foliares. O indumento das folhas também não é um bom caráter para separar as espécies, visto que varia muito dentro das próprias espécies.

Chave de identificação para as espécies 1. Folíolos lineares (relação comprimento-largura ≥ 5:1); brácteas oblanceoladas; frutos com valvas cartáceas quando maduros 2. Folhas com até 5 pares de pinas e 18-28 pares de folíolos por pina; fruto moniliforme e torcido ao longo do comprimento ...... 2.3. C. extortum 2’. Folhas com 6-10 pares de pinas e 30-43 pares de folíolos por pina; fruto não moniliforme e espiralado ...... 2.1. C. acacioides 1’. Folíolos oblongos a obovais (relação comprimento-largura < 5:1); brácteas lineares; fruto com valvas carnosas quando maduros 3. Glomérulos homomórficos; fruto semi-moniliforme ...... 2.2. C. dumosum 3’. Glomérulos hetermórficos; frutos não moniliforme 4. Pinas com 6-8 pares de folíolos; fruto espiralado ...... 2.5. C. tortum 4’. Pinas com mais de 8 pares de folíolos; fruto falcado ...... 2.4. C. foliolosum

2.1.Chloroleucon acacioides (Ducke) Barneby & J.W. Grimes, Mem. New York Bot. Gard. 74(1): 141. 1996. Pithecolobium acacioides Ducke, Arch. Jard. Bot. Rio de Janeiro 3: 69. 1922. Figs. 4; 5 A-D; 9.

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Nomes populares: Arapiraca, jurema, jurema-branca, pereira, esponjeira (Barneby & Grimes 1996). Arbustos ou árvores 1-10 m alt., ramos armados ou não. Estípulas 7-9 × 1,5-3 mm, membranáceas, oblanceoladas. Folhas jovens durante a floração; pecíolo 0,7-2,4 cm compr.; raque 2-7,7 cm compr.; nectários peciolares a 4-12 mm da base do pecíolo, sésseis, nectários adicionais presentes na raque, entre o penúltimo e último par de pinas; pinas 6-10 pares, 2-4,9 cm compr.; folíolos 30-43 pares, 3,2-6,5 × 0,3-1 mm, lineares, ápice agudo, base obliquamente truncada, membranáceos, nervuras primárias 3-4, salientes em ambas as faces, nervuras secundárias salientes e discolores na face abaxial, faces adaxial e abaxial glabras e margem pilosa. Glomérulos heteromórficos, pedúnculo 0,5-1,5 cm compr., brácteas 0,5-0,6 compr., oblanceoladas. Flores periféricas subsésseis, pedicelo 0,1-0,2 mm compr.; cálice com tubo 1-1,9 mm compr., lacínias 0,1-0,3 mm compr.; corola com tubo 3-5 mm compr., lacínias 0,9-1,5 mm compr.; tubo estaminal 2,2-4,5 mm compr., incluso na corola, filetes 10-12, livres por 9- 12 mm compr.; estípite 0,1-0,5 mm compr., ovário 1-1,5 mm compr., cilíndrico, glabro, estilete 7-15 mm compr. Flores centrais sésseis; cálice com tubo 0,7-1,3 mm compr., lacínias 0,1-0,2 mm compr.; corola com tubo 3-5 mm compr., lacínias 1-1,5 mm compr.; tubo estaminal 6,5-9,2 mm compr., exserto da corola, filetes 10-20, livres por 2,5-5,5 mm compr.; estípite 0,2-0,4 mm, ovário 1 mm compr., cilíndrico, glabro, estilete 7,6-14,4 mm compr. Fruto 15-19 × 0,6-1,1 cm, estipitado, espiralado, ápice acuminado a obtuso ou arredondado, base atenuada, não moniliformes; valvas plano-compressas, elevadas na região das sementes, papiráceas. Sementes ca. 5 × 3 × 2 mm; testa creme, marrom dentro do pleurograma, pleurograma quase completo.

Guiana Francesa e Brasil (estados do Amapá, Pará, Tocantins, Mato Grosso, Goiás, Maranhão, Ceará, Pernambuco, Piauí e Bahia; Barneby & Grimes 1996; Iganci 2013). Na Bahia é encontrada apenas no noroeste de estado. D2: Caatinga. Floração: abril a agosto; frutificação: junho a janeiro.

Material selecionado – BRASIL. BAHIA: Formosa do Rio Preto, Estrada para Fazenda Estrondo, pelo Riachão, 15 ago. 2009 (fr.), J.E. Meireles 732 (HUEFS, HRB, MBM).

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Material adicional – BRASIL. CEARÁ: Serra de Baturité, Sítio Caridade, 15 de nov. 1939 (fr.), J.E. Leite 588 (RB); Dunas do Pecém, 5 de nov. 2003 (fr.), M.F. Lima s/n (EAC 33072). PIAUÍ: Guadalupe, Estrada de Barro para barragem de Boa Esperança, 22 de nov. 2005 (fl.), A.M. Miranda 5307 (HUEFS).

Fig. 4. Chloroleucon acacioides: A. Ramo com frutos; B. Pecíolo em vista frontal com nectário peciolar; C. Nectário na raque entre o último par de pinas; D. Folíolo (face adaxial); E. Flor periférica; F. Androceu (flor periférica); G. Gineceu (flor periférica); H. Flor central; I. Gineceu (flor central); J. Fruto; K. Semente. (A, B, C, D, J: J.E. Meireles 732; E, F, G, H, I: A.M. Miranda 5307; K: M.F. Lima).

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Chloroleucon acacioides é comumente confundida com C. foliolosum pela semelhança no número de pinas e por terem inflorescências heteromórficas muito semelhantes. Podem ser diferenciadas pelo número de folíolos nas pinas (30-43 pares em C. acacioides vs. 10-27 pares em C. foliolosum) e morfologia dos frutos (espiralados vs. falcados, respectivamente).

Fig. 5. Chloroleucon acacioides: A. Ramo evidenciando a gema perulada (seta) e a inflorescência heteromórfica; B. Fruto; C. Ramos com inflorescências; D. Nectário peciolar. Chloroleucon extortum: E. Fruto (Fotos: A e C-D: D. Cardoso; E: L.P. de Queiroz; B: https://www.kew.orgsciencetropamericaimagedatabaselarge561cat_single561-2.htm).

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2.2.Chloroleucon dumosum (Benth.) G.P. Lewis, Legumes Bahia 165. 1987. Pithecolobium dumosum Benth., London J. Bot. 2: 223. 1843. Figs. 6; 7; 14.

Nomes populares – Arapiraca, jurema-branca, vinhático-de-espinho, pau-rósea (Barneby & Grimes 1996). Arbustos ou árvores 2,5-9 m alt., ramos armados ou não. Estípulas ca. 5 × 1,5 mm, membranáceas, oblanceoladas. Folhas completamente desenvolvidas ou expandindo durante a floração; pecíolo 0,6-3 cm compr.; raque 2-6 cm compr.; nectários peciolares a 4-12 mm da base do pecíolo, sésseis, nectários adicionais presentes na raque entre o último par de pinas e, raramente,entre o penúltimo par de pinas; pinas 3-5 (-6-7) pares, 2,5-9,2 cm compr.; folíolos 11-22 pares, 4,5-19 × 0,9-4,5 mm, oblongos, ápice cuneado a obtuso, base obliquamente obtusa, papiráceos , nervuras primárias 3-4, salientes em ambas as faces, nervuras secundárias imersas, salientes na face abaxial pela coloração distinta da do limbo, pubescente a velutino em ambas as faces. Glomérulos homomórficos, pedúnculo 0,6-2,5 cm compr., brácteas, 1-2,5 mm compr., lineares. Flores sésseis a subsésseis; pedicelo 0,2-0,5 compr.; cálice com tubo 1-2 mm compr., lacínias 0,1-0,4 mm compr.; corola com tubo 3-7,8 mm compr., lacínias 0,8-2 mm compr.; tubo estaminal 6,5-19,5 mm compr., exserto da corola, filetes 16-21, livres por 5-10 mm compr.; estípite 0,2-0,5 mm compr., ovário 1-1,9 mm compr., cilíndrico, glabro, estilete 10-22 mm compr. Fruto 8-21,5 × 0,8-1,2 cm, séssil, glabro, irregularmente torcido ao longo do comprimento, semi-moniliforme ápice arredondado a cuspitado, base atenuada; valvas constrita entre as sementes, cartáceas (imaturos) a carnosas (maduros). Sementes 6,5-7 × 5 × 3-3,5 mm; testa marrom claro, pleurograma completo.

Brasil (Ceará, Paraíba, Pernambuco, Rio Grande do Norte, Bahia e Minas Gerais), nos domínios fitogeográficos da Caatinga e da Mata Atlântica (florestas costeiras perturbadas; Barneby & Grimes 1996). Na Bahia ocorre principalmente na região da Chapada Diamantina. D4, D5, E2, E6, E7, E8, E9, F3, F6, G5, G8, H8: Caatinga. Floração: julho a fevereiro; frutificação: agosto a abril.

Material selecionado – BRASIL. BAHIA: Anguera, Fazenda Retiro, ca. 18km de Feira de Santana, na estrada do Feijão sentido Ipirá, 12°9'42''S, 39°11'2''W, 22 de mai. 80

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2007 (est.), D. Cardoso 1921 (HUEFS); Aramarí, 15 de jul. 1981 (fl.), B.C. Bastos 156 (CEPEC); Cachoeira, Ipuaçu, set. 1980 (fl.), Grupo Pedra do Cavalo 763 (HUEFS, IPA, CEPEC); Chapada Diamantina, 13°13'59''S, 41°38'59'', 14 de out. 2006 (fl.), M.L. Guedes 12537 (ALCB); Contenda do Sincorá, 13°48'04''S, 41°02'36''W, 31 de out. 1979 (fl.), A. Araújo 106 (RB); Coribe, 24,4 km sul de São Felix do Coribe, na estrada para Coribe, 13°35'10''S, 44°10'12''W, 10 de abr. 2007 (est.), L.P. de Queiroz 12720 (HUEFS); Gentio do Ouro, Serra do Açuruá, Estrada pra Xique-Xique, 10 de out. 1990 (fr.), H.C. de Lima 3933 (RB, CEPEC); Irecê, Barra do Mendes, Barragem de São Bento, 11°48'44''S, 42°05'24''W, 25 de out. 2009 (fl.), M.L. Guedes 16101 (ALCB, HUEFS, MBM); Ibipeba, Lapão, Morro Pelado, 11°24'22''S, 41°49'22''W, 27 de out. 2009 (fl.), M.L. Guedes 16180 (ALCB, HUEFS, MBM); Iraquara, em frente a posto de gasolina Nova Iraquara, 20 de fev. 2013 (fl.), P.G.C. de Almeida 8 (HUEFS); Itapitanga, 2 de ago. 1971 (fr.), R.S. Pinheiro 1330 (CEPEC); Jacobina, estrada Jacobina-Feira de Santana, Km 1, periferia de Jacobina, 21 de set. 1996 (fl., fr.), G.P. da Silva 3631 (HUEFS); Malhada, 23 de abr. 1932 (fr.), P.C. Porto 2504 (RB); Morpará, Beira do Rio Paramirim, 11°33'S, 43°16'W, 17 de dez. 2007 (fl.), A.A. Conceição 2733 (HUEFS); Mundo Novo, Fazenda Jequitibá, 12°2'00''S, 40°29'00''W, 28 de fev. 2007 (fl.), P.A. de Mello 181 (HUEFS); Palmeiras, BR 242, entroncamento para Irecê, 12°27'S, 41°38'W, 07 de out. 1995 (fr.), G.P. da Silva 3087 (HUEFS); Potiraguá, Km 22 da antiga rodovia Camacã/ Itambé, 15°32'S, 39°30'W, 26 de set. 1979 (fl.), J.L. Hage & L.A. Mattos Silva 305 (RB, CEPEC); Riachão das Neves, 26 de out. 1912 (fl.), F. Lehutne 475 (RB); Ruy Barbosa, estrada entre Rui Barbosa e Baro Duro, 12°17'48''S, 40°27'39''W, 14 de nov. 2004 (fl.), L.P. de Queiroz 9803 (HUEFS); São Desidério, BR 135, 12°22'37''S, 44°58'8''W, 2 de ago. 2007 (fr.), R.M. Santos 1713 (HUEFS); Urandi, Serra Geral, caminho para Espinosa, 14°49'41''S, 42°47'14''W, 05 de ago. 2009 (fr.), M.L. Guedes 15855 (ALCB, HUEFS).

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Fig. 6. Chloroleucon dumosum: A. Ramos com fruto; B. Nectário peciolar; C. Folíolo (face adaxial); D. Espinhos; E. Flor; F. Gineceu; G. Fruto; H. Semente (A, D, G: L.P. de Queiroz 12772; B, C, E, F, H: L.P. de Queiroz 9803).

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Chloroleucon dumosum diferencia-se principalmente pelas inflorescências homomórficas. A forma dos frutos varia, a maioria das vezes é aleatoriamente torcido, mas, em poucos casos, é espiralada. Quando imaturos podem ser confundidos com os frutos de C. acacioides. Pode ser diferenciada dessa espécie pelo número de pinas e de folíolos (6-10 pares de pinas e 30-42 pares de folíolos em C. acacioides vs. 3-5 pares de pinas e 11-22 pares de folíolos em C. dumosum). O indumento dos folíolos de C. dumosum apresenta grande variação, por isso não é um bom caráter a ser considerado na identificação dessa espécie.

Fig. 7. Chloroleucon. dumosum: A. Ramos com espinhos; B. Inflorescências com flores em botões; C. Nectário peciolar; D. Inflorescência homomórfica; E. Ramos com inflorescências; F. Fruto (Fotos: A-E: E.R. de Souza; F: D. Cardoso).

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2.3.Chloroleucon extortum Barneby & J.W.Grimes, Mem. New York Bot. Gard. 74(1):142. 1996. Figs. 5 E; 8; 9; 10. Arbustos ou árvores 3-4 m de alt., ramos armados ou não. Estípulas 3,5-5 × 1,2-2,1 mm, oblanceoladas, membranáceas. Folhas expandindo durante a floração; pecíolo 0,5-1,3 cm compr.; raque 0,9-2,5 cm; nectários peciolares a 0,3-0,4 cm da base do pecíolo, sésseis, nectários adicionais presentes na raque entre o último par de pinas; pinas 3-5 pares, 1,8-2,5 cm compr.; folíolos 18-28 pares, 3,1-5 × 0,5-1 mm, lineares, ápice cuneado, base obliquamente obtusa, papiráceos, nervuras primárias 3, salientes na face abaxial, nervuras secundárias indistintas, glabros ou pilosos nas margens. Glomérulos heteromórficos, pedúnculo 0,8-0,9 cm compr., brácteas ca. 1,5 × 0,3 mm, oblanceoladas. Flores periféricas subsésseis, pedicelo 0,3-0,6 mm compr.; cálice com tubo 0,9-1,8 mm compr., lacínias 0,1-0,2 mm compr.; corola com tubo 2-3 mm compr., lacínias 0,9-1 mm compr.; tubo estaminal 2,4-3,8 mm compr., incluso na corola, filetes 17-20, livres por 6,2-8,5 mm compr.; estípite ca.0,2 mm compr., ovário 1,1-1,2 mm compr., cilíndrico, glabro estilete 8,9-13,5 mm compr. Flores centrais sésseis; cálice com tubo 1,2-1,7 mm compr., lacínias 0,1-0,2 mm compr.; corola com tubo 2,5-3,4 mm compr., lacínias 1,3-1,7 mm compr.; tubo estaminal 5,5-6,5 mm compr., exserto da corola, filetes 20-35, livres por 4-6,2 mm compr.; ovário 1-1,2 mm compr., séssil, cilíndrico, glabro, estilete 9,2-10,1 mm compr. Fruto 9-22 × 0,4-0,9 cm, séssil, torcido ao longo do comprimento, ápice agudo, base atenuada, margens moniliformes; valvas constritas entre as sementes, papiráceas. Sementes 5,5-6 × 3,5-4 × 0,5-1,1 mm; testa marrom claro, pleurograma em forma de U.

Endêmica da Bahia. É pouco coletada e é considerada uma espécie rara (Queiroz et al. 2009). B9, C7, D5, E6, E7: Caatinga (florestas estacionais semideciduais). Floração: em outubro (único registro); frutificação: janeiro a outubro.

Material selecionado – BRASIL. BAHIA: Gentio do Ouro, 3Km de Gentio do Ouro, na estrada para Mirorós, 17 de jun. 1994 (fr.), L.P. de Queiroz 3973 (HUEFS, HRB); Morro do Chapéu, Fazenda Boa Esperança, 11°51’57,9’’ S, 41°24’31’’ W, 20 de jan. 2012 (fr.), J.G. Carvalho-Sobrinho 3270 (HUEFS); Palmeiras, 12°26'17''S, 41°30'53''W, 30 de out. 2010 (fl.), S.P.S. Neves 278 (HUEFS); Paraguaçu, 28 de abr.

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2001 (fr.), D.M. Loureiro 206 (ALCB, MBM); Pindobaçu, 10°57’S, 40°27’W, 3 de set. de 1981 (fr.), J.D.C. Arouck Ferreira 82 (HUEFS, CEPEC); Santa Brígida, Raso da Catarina, 9°34'59'' S, 38°29'29'' W, 28 jun. 2002 (fr.), L.P. de Queiroz 7287 (HUEFS).

Fig. 8. Distribuição geográfica de C. acacioides e C. extortum.

A espécie é reconhecida com facilidade pelo fruto torcido e moniliforme e com valvas cartáceas. Suas inflorescências eram desconhecidas até o momento. O conhecimento das inflorescências de C. extortum foi importante para inserir essa espécie dentro do grupo com flores heteromórficas. Além disso, percebeu-se uma semelhança entre as brácteas dessa espécie com as de C. acacioides. As folhas de C. extortum são muito distintas entre os períodos de floração e frutificação, no primeiro caso estão em desenvolvimento, jovens e menores e no segundo caso estão totalmente desenvolvidas e maiores.

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Fig. 9. Chloroleucon. extortum: A. Ramos com frutos; B. Nectário adicional (base do último par de pinas); C. Nectário peciolar; D. Espinhos; E. Gema; F. Folíolo; G. Fruto; H. Semente (L.P. de Queiroz 3973); I. Bráctea; J. Flor periférica; K. Gineceu (flor periférica); L. Androceu (flor periférica); M. Flor central; N. Gineceu (flor central) (S.P.S. Neves 278). Ilustrações A-H: Natanael N. Santos; I-N: Pétala G. Ribeiro.

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Fig. 10. Chloroleucon extortum: destaque para inflorescência (S.P.S. Neves 278).

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2.4.Chloroleucon foliolosum (Benth.) G.P. Lewis, Legumes Bahia 166. 1987. Pithecolobium foliolosum Benth., London J. Bot. 3: 223. 1844. Figs. 11; 12; 15 E, G. Nomes populares –Arapiraca, tatarema (Barneby & Grimes 1996). Arbustos ou árvores 1,5-8 m alt., ramos armados. Estípulas 3,5-5 × 1,5-1,8 mm membranáceas, oblanceoladas. Folhas expandindo antes e durante a floração; pecíolo 0,5-2,2 cm compr.; raque 2,3-8,2 cm compr.; nectários peciolares a 3-12 mm da base do pecíolo, sésseis ou estipitados, nectários adicionais presentes na base do último par de pinas, raramente na base do penúltimo par de pinas; pinas (-4) 5-8 pares, 1,3-4,5 cm compr.; folíolos 15-28 pares, 2,5-8 × 0,7-2 mm, oblongos, ápice cuneado, base obliquamente obtusa, membranáceos, nervuras primárias 3-4, salientes em ambas as faces, nervuras secundárias imersas, salientes em ambas as faces, raramente discolores, pilosos a pubescentes em ambas as faces. Glomérulos heteromórficos, pedúnculo 0,8-2 cm compr., brácteas 1-1,2 mm compr., lineares. Flores periféricas subsésseis, pedicelo 0,2-0,6 mm compr.; cálice com tubo 0,8-1,1 mm compr., lacínias 0,2-0,4 mm compr.; corola com tubo 2-3,7 mm compr., lacínias 0,9-1,5 mm compr.; tubo estaminal 2-3,8 mm compr., incluso na corola, filetes 10-15, livres por 3,5-12,5 mm compr.; estípite 0,2-0,4 mm, ovário 1-1,9 mm compr., cilíndrico, estilete 8,5-13,5 mm compr. Flores centrais sésseis, cálice com tubo 0,8-1,3 mm compr., lacínias 0,1-0,2 mm compr.; corola com tubo 2,2-4,5 mm compr., lacínias 0,9-1,5 mm compr.; tubo estaminal 4-7,1 mm compr., exserto da corola, filetes 10-20, livres por 1,5-6,5 mm compr.; estípite 0- 0,3 mm, ovário 1-1,5 mm compr., cilíndrico, estilete 8-10,1 mm compr. Fruto 8-15,5 × 1,1-1,9 cm, geralmente séssil, falcado, ápice obtuso a arredondado, base atenuada, margens não-moniliformes; valvas constrita entre as sementes, carnosas, raramente papiráceas (imaturo). Sementes ca. 6,5 × 4 × 3,5 mm; testa marrom, pleurogramas em forma de U.

Ocorre no Chaco da Bolívia, Argentina e no Brasil (Ceará, Pernambuco, Rio Grande do Norte, Bahia, Sergipe, Paraíba, Paraná, Piauí, Mato Grosso do Sul; Barneby & Grimes 1996). Amplamente distribuída na Bahia. B4, B5, B8, B9, C7, C8, D3, D5, D6, D7, E3, E7, F3, F4, F5, F6, F7, G6, H8: Caatinga. Esse resultado diverge das informações de Iganci (2013) que registra essa espécie apenas para o Pará. Floração: agosto a novembro; frutificação: março e outubro.

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Fig. 11. Chloroleucon foliolosum: A. Ramos com frutos; B. Espinho e gema; C. Nectário peciolar; D. Nectário adicional (base do último par de pinas); E. Face adaxial do folíolo; F. Face abaxial do folíolo; G. Flor central; H. Androceu (flor periférica); I. Gineceu (flor central); J. Flor periférica; K. Gineceu (flor periférica); L. Fruto; M. Semente (A: E.B. Miranda 832; B, C, D, E, F, G, H, I, J, K: R.M. Harley).

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Material selecionado –BRASIL. BAHIA: Abaíra, Estrada Ouro Verde- Funil, ca. 4km de Ouro Verde, 13°20'S, 41°45'W, 19 de set. 1992 (fl.), W. Ganev 1123 (HUEFS, CEPEC); Boa Vista do Tupim, Estrada de Baixio para a balsa pequena, 15 Km de Baixio, 20 de fev. 2013 (est.), P.G.C. de Almeida 16 (HUEFS); Bom Jesus da Lapa, 13°07’S, 43°11’W, 17 de abr. 1980 (fr.), R.M. Harley 21458 (CEPEC); Brotas de Macaúbas, Área de Preservação Boqueirão, margem de nascente, 11°59'51''S, 42°37'30''W, 3 de jun. 2007 (fr.), A.A. Conceição 2221 (HUEFS); Caculé, Km 43 da estrada Brumado/ Caetité, 14 de abr. 1983 (fr.), A.M. de Carvalho 1700 (HUEFS, RB, CEPEC); Cafarnaum, ca. 20Km Noroeste de Segredo na BR 122, em direção a Cafarnaum, 11°51'S, 41°36'W, 24 de jul. 1993 (fr.), L.P. de Queiroz 3423 (HUEFS, MBM, CEPEC); Campo Alegre de Lourdes, Morro do Tuiuiu, 9°29'1''S, 43°5'21''W, 25 de nov. 2003 (est.), L.P. de Queiroz 7951 (HUEFS); Canudos, Estação Biológica de Canudos, 9°56'34''S, 38°59'19''W, 27 de jun. 2002 (fr.), L.P. de Queiroz 7205 (HUEFS); Caturama. 13°17'27''S, 42°13'32''W, 05 de jul. 2007 (est.), A.A. Conceição 2386 (HUEFS); Curaçá, estrada Curaçá-Uauá, Km 34, Terraço de riacho em bosque, 9°20'S, 39°52'W, 29 de mai. 1985 (fr.), G. Fotius 4036 (HUEFS); Feira de Santana, Socorro, 23 de mar. 2001 (est.), J. Cerqueira 6 (HUEFS); Glória, Raso da Catarina, 9°20'S, 39°29''W, 06 de jun. 2004 (fr.), M.V.M. Oliveira 710 (HUEFS); Ibiracoara, 13°30'26''S, 41°32'50''W, 23 de jun. 1978 (fr.), A. Araújo 33 (RB); Ibipeba, 52km de Ibipeba, 11°17'S, 42°12'W, 23 de nov. 2005 (fl.), A.C. Melo 5 (HUEFS); Igaporá, Fazenda Malhada de Joazeiro, 15 de out. 1985 (fl., fr.), E.L.P.G. de Oliveira 727 (IPA); Iramaia, Rodovia Maracás-Contendas do Sincorá, 33km sudoeste de Maracás, 4km após Povoado Pé de Serra, 13°35’S, 40°40’W, 23 de mar. 1988 (fr.), S. Ginzbarg 856 (CEPEC); Irecê, Barra do Mendes, Caminho para Ipupiara, 11°49'39''S, 42°08'12'', 25 de out. 2009 (fl.), M.L. Guedes 16103 (ALCB, HUEFS, MBM); Itajú, Rodovia Palmira-Itajú, 14 de out. 1967 (fl.), R.S. Pinheiro 281 (CEPEC); Jaguararí, Fazenda Sítio do Meio, 22 de set. 1971(fl.), F.B. Ramalho 11 (IPA); Jequié. Km 36 da estrada de Jequié/ Contendas do Sincorá, 12 de out. 1983 (fl.), A.M. Carvalho 1939 (HUEFS,CEPEC); Jeremoabo, Raso da Catarina, 15 de mai. 1981 (fr.), G. Pinto 106 (HUEFS, CEPEC); Livramento do Brumado, 13°54'S, 41°43'W, 10 de abr. 1991 (fr.), G.P. Lewis & S.M.M. de Andrade 1972 (MBM, RB, CEPEC); 7km de Macambo, na estrada para Maniacu, 13°43'48''S, 42°15'35''W, 26 de ago. 2010 (fl.), R.M. Harley 56116 (HUEFS); Maracás, Fazenda Tanquinho, ca. 10km norte de Maracás, na estrada

Capítulo 2: Flora da Bahia: Leguminosae: Mimosoideae: Ingeae: aliança Chloroleucon para Planaltinho, 13°31'30''S, 40°34'20''W, 14 de abr. 2007 (fr.), L.P. de Queiroz 13031 (HUEFS); Monte Santo, Fazenda Bom Jesus, 10°10'51''S, 39°13'44''W, 11 de out. 2000 (fr.), C.M.L. Aguiar 7 (HUEFS); Morro do Chapéu, ca. 2Km da comunidade Gruta dos Brejões, 11°0'53''S, 40°24'19''W, 04 de mai. 2007 (est.), D. Cardoso 1835 (HUEFS); Paramirim, Caminho Catuarama para Mateus, 13°17'50''S, 42°14'44'', 28 de abr. 2007 (fr.), A.A. Conceição 1919 (HUEFS, CEPEC); Paulo Afonso, Raso da Catarina, 9°43'53''S, 38°40'59''W, 20 de set. 2008 (fr.), A.A. Conceição 3001(HUEFS); Pedra Branca, Complexo Itaparica, 2 de jul. 2003 (fr.), M. Oliveira 2475 (RB); Pilão Arcado, Estrada de Espinheiro, 9°53'S, 42°33'W, 29 de fev. 2000 (est.), T. Ribeiro 75 (HUEFS, RB, SPF); Quijingue, Serra das Candeias, ca. 5km a oeste do povoado Quixaba do Mandacaru, no limite com o Município de Tucano, 10°55'20''S, 39°4'59''W, 8 de jul. 2006 (fr.), D. Cardoso 1319 (HUEFS); Remanso, Estrada para o Pilão Arcado, entrada a direita, ca. 29km da cidade, 9°45'18''S, 42°18'10''W, 16 de jun. 2001 (fr.), T.S. Nunes 480 (ALCB, HUEFS, HRB, CEPEC); Riachão das Neves, 1912 (fr.) Zehntner 4031 (IPA); Rio de Contas, Estrada Rio de Contas-Jusiapê, 9km, 13°36'10''S, 42°45'45''W, 23 de mai. 2004 (fr.), G. Pereira-Silva 9119 (HUEFS); Santa Brígida, Fazenda do Sr. José Alves, 9°42'51''S, 38°8'44''W, 28 de nov. 2009 (fl.), E. Melo 7258 (HUEFS); Santa Cruz da Vitória, Fazenda Boa Fé, 9.3km da rodovia para Itaju do Colônia, 15°2'24''S, 39°47'10''W, 18 de abr. 2006 (fr.), M.M.M. Lopes 646 (HUEFS, RB); Santa Maria da Vitória, Morro onde se encontra a torre de telefone, 13°18'13''S, 44°6'55''W, 17 de fev. 2000 (fl.), L.P. de Queiroz 6118 (ALCB, HUEFS, CEPEC); São Gabriel, Estrada para Jussara, 11°9'54''S, 41°56'34''W, 25 de out. 2009 (fl.), E. Melo 6943 (ALCB, HUEFS); Tabocas, 5km para o norte de Tabocas, Chapadão Ocidental da Bahia, 12°39'S, 44°02'W, 1 de mai. 1980 (fr.), R.M. Harley 22007 (RB, IPA, CEPEC); Tremedal, 43km de Tremedal e Piripa, 15 de out. 1970 (fl.), D. de Andrade-Lima 6053 (IPA); Tucano, Povoado Bizamum, ca. 23Km de Tucano, 10°53'39''S, 38°58'40''W, 10 de jul. 2004 (fr.), D. Cardoso 134 (HUEFS, IPA).

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Fig. 12. Distribuição geográfica de C. foliolosum.

A espécie difere das demais ocorrentes na Bahia, principalmente pela forma do fruto, que é falcado. Em relação aos caracteres foliares (número de pinas e/ou número de folíolos), mostra grande sobreposição com outras espécies como C. extortum, C. acacioides e C. dumosum.

2.5.Chloroleucon tortum (Mart.) Pittier ex Barneby & J.W. Grimes, Mem. New York Bot. Gard. 74(1): 146. 1996. Pithecolobium tortum Mart., Flora 20(2): Beibl. 114. 1837. Figs. 13; 14; 15 A – D, F, H. Nomes populares – Tataré, jacaré, angico-branco, jurema, vinhático-de-espinho (Barneby & Grimes 1996). Árvores 3,5-5 m alt., ramos armados ou não. Estípulas 5-9 × 0,7-1 mm membranáceas, oblanceoladas. Folhas totalmente desenvolvidas durante a floração; pecíolo 0,5-2,2 cm compr.; raque 2-6,7 cm compr.; nectários peciolares a 3-9 mm da base do pecíolo, sésseis ou estipitados, nectários adicionais presentes na raque entre o 92

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último par de pinas, raramente no penúltimo ou de todos pares de pinas, e no ápice das pinas; pinas 3-4 pares, 1,9-4,9 cm compr.; folíolos 6-8 pares, 10-19 × 4,5-10 mm, oblongos a obovados, ápice obtuso a arredondado, base obtusa, cartáceos, nervuras primárias 3-4, salientes em ambas as faces, nervuras secundárias salientes e discolores, glabros ou pilosos em ambas as faces. Glomérulos heteromórficos, pedúnculo 0,6-1,8 cm compr., brácteas 0,2-1 mm compr., lineares. Flores periféricas subsésseis, pedicelo 0,3-0,7 mm compr.; cálice com tubo 1,5-2 mm compr., lacínias 0,2-0,5 mm compr.; corola com tubo 3,5-4 mm compr., lacínias 2,5-2 mm compr.; tubo estaminal 4,5-5 mm compr., incluso na corola, filetes 12-14, livres por 11-15 mm compr.; estípite ca. 0,4 mm, ovário 1,3-2,1 mm compr., cilíndrico, estilete 11-16 mm compr. Flores centrais sésseis; cálice com tubo 1,8-2 mm compr., lacínias 0,3-0,4 mm compr.; corola com tubo 4-4,8 mm compr., lacínias 1,3-1,7 mm compr.; tubo estaminal 7,3-9 mm compr., exserto da corola, filetes 11-13, livres por 1,3-6,5 mm compr.; ovário 1,2-1,5 mm, séssil, cilíndrico, estilete 12-12,5 mm compr. Fruto 14-21 × 1-1,5 cm, séssil, espiralado, compresso, não moniliforme, ápice obtuso a arredondado, base atenuada, margens não moniliformes; valvas constritas entre as sementes, cartáceas (imaturos) a carnosas (maduros). Sementes 5-6,5 × 4,5-5,5 × 2,2 mm; testa marrom, pleurograma em forma de U.

Endêmica do Brasil (estados de Tocantins, Bahia, Minas Gerais, Espírito Santo, Rio de Janeiro e São Paulo; Barneby & Grimes 1996; Iganci 2013). E7, E9: Caatinga. Chloroleucon tortum está na lista de plantas ameaçadas (World Conservation Monitoring Centre 1998). Floração: outubro a junho; frutificação: março a setembro.

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Fig. 13. Chloroleucon tortum: A. Ramo com inflorescências e fruto; B. Gemas; C. Espinho; D. Nectário peciolar; E. Nectários adicionais na raque entre o último par de pinas; F. Nectários adicionais na raque entre penúltimo par de pinas; G. Folíolo (face adaxial); H. Flor central; I. Androceu (flor periférica); J. Gineceu (flor central); K. Flor periférica; L. Gineceu (flor periférica); M. Fruto; N. Semente (A, M: E. de A. Dutra 70; B, C, D, E, F, G, H, I, J, K, L: L.P. de Queiroz 7624; N: C.D. Johnson 2552-82).

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Material selecionado – BRASIL. BAHIA: Boa Vista do Tupim, Fazenda Arizona, 30 de jul. 1995 (fl., fr.), E. de A. Dutra 70 (HUEFS); Salvador, Dique do Tororó, 12°56'S, 38°21'W, 11 de mar. 2003 (fl.), L.P. de Queiroz 7624 (HUEFS). Material adicional – BRASIL. RIO DE JANEIRO: Rio de Janeiro, Praia do Flamengo, 4 de ago. 1982 (fr.), C.D. Johnson 2552 (EAC, NYBG); Cabo Frio, loteamento atrás do Condomínio Bosque do Peró, 20 de jun. 1997 (fr.), P.R. Farág 406 (RB).

Fig. 14. Distribuição geográfica de C. dumosum e C. tortum.

A espécie é facilmente reconhecida pelo número reduzido de folíolos (6-8 pares), assim como a forma oblonga a obovada dos folíolos, mas principalmente pela morfologia do fruto espiralado e compresso. Na Bahia é conhecida por apenas dois espécimes, um dos quais cultivado. Portanto, sua ocorrência no estado é duvidosa.

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Fig. 15. Chloroleucon tortum: A, B, F. Inflorescência; C. Folha; D. Gemas; H. Fruto. C. foliolosum: E. Hábito e fruto; G. Folhas e espinhos (Fotos: A-D, F: E.R. de Souza; E e G: L.P. de Queiroz; H: www.umpedeque.com.br ).

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3. Leucochloron Barneby & J.W. Grimes, Mem. New York Bot. Gard. 74(1): 130–132. 1996. Árvores inermes. Estípulas caducas. Folhas geralmente expandindo durante a floração; nectários peciolares sésseis; nectários adicionais ausentes ou presentes na base do último e penúltimo par de pinas; parafilídios presentes; folíolos pinado-palmados, oblongos, indumentados. Glomérulos globosos, fasciculados, localizados nos ramos abaixo das folhas nos ramos, homomórficos, brácteas caducas. Flores sésseis, cálice cilíndrico; lacínias cuneadas; corola infudibuliforme a campanulada, lacínias agudas; tubo estaminal incluso ou exserto da corola, filetes 32-51; nectário floral ausente; ovário séssil a estipitado. Fruto folículo ou legume, deiscente, linear, reto a falcado, plano- compresso; valvas cartáceas, indumentadas. Semente orbicular, compressa, margem hialina; testa rugosa, óssea e translúcida, pleurograma ausente.

Leucochloron distribui-se no bioma das Florestas Tropicais Sazonalmente Secas (sensu Pennington et al. 2000), principalmente em florestas semidecíduais, corroborando os dados de Barneby & Grimes (1996). O gênero é reconhecido pela presença de parafilídios, gemas peroladas e frutos indumentados. As espécies com ocorrência na Bahia podem ser facilmente diferenciadas pelas folhas (número de pinas e forma dos folíolos), comprimento do tubo estaminal e pelo tipo de fruto.

Chave de identificação para as espécies

1. Folhas com 6-9 pares de pinas; nectários adicionais na raque entre o último e, na maioria das vezes, também no penúltimo par de pinas, folíolos com ápice obtuso; filetes 45-51, fruto folículo ...... 3.1. L. limae 1’. Folhas com 3-5 pares de pinas; nectários adicionais ausentes; folíolos com ápice agudo; filetes 30-40, fruto legume ...... 3.2. L. minarum

3.1. Leucochloron limae Barneby & J.W.Grimes, Mem. New York Bot. Gard. 74(1): 132. 1996. Figs. 16; 17; 19. Arbustos ou árvores 3-7m de alt. Estípulas 1,2-3 × 0,5-1,5 mm, triangulares, caducas. Folhas expandindo durante a floração; pecíolo 1-1,9 cm compr.; raque 2,5-4,5

Capítulo 2: Flora da Bahia: Leguminosae: Mimosoideae: Ingeae: aliança Chloroleucon cm; nectários peciolares a 2-6 mm da base do pecíolo, nectários adicionais presentes na base do penúltimo e último par de pinas; pinas 6-9 pares, 3,6-4,6 cm compr.; folíolos 13-20 pares, 5-7×2,1-4 mm, transversalmente elípticos, ápice obtuso, base truncada, papiráceos, nervuras primárias 4, salientes em ambas as faces, nervuras secundárias salientes na face adaxial pela coloração e na face abaxial pelo relevo distinto do limbo, pubescente a piloso nas margens em ambas as faces; parafilídios 0,8-1 mm, lineares ou filiformes, caducos. Glomérulos com pedúnculo 1,2-2,4 cm compr., brácteas 0,4-0,7 mm compr., triangulares a largo-oblanceoladas, caducas. Flores com cálice com tubo 1- 1,5 mm compr., lacínias 0,3-0,5 mm compr.; corola campanulada com tubo 2,3-3 mm compr., lacínias 0,9-1,3 mm compr.; tubo estaminal 4,3-5,7 mm compr., incluso ou levemente exserto da corola, filetes 45-51, livres por 3,2-5 mm compr.; estípite 0,3 mm ou séssil, ovário 1-1,1 mm compr., cilíndrico, estilete 8,2-10,5 mm compr. Fruto folículo 6,7 × 1,7 cm, estipitado, velutino, plano-compresso, oblongo, reto a levemente falcado, ápice cuspidado, base atenuada, margens levemente onduladas; valvas coriáceas. Sementes ca. 10,5 × 10,5 × 1 mm, testa amarela.

Endêmica do Brasil (Bahia, Minas Gerais e Espírito Santo), ocorrendo principalmente em florestas decíduas e semidecíduas. E7, F6, G5, H8: Caatinga. Leucochloron limae tem poucos registros de coleta e está na lista de espécies ameaçadas (World Conservation Monitoring Centre 1998). Floresce e frutifica principalmente entre os meses de setembro e outubro.

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Fig. 16. Leucochloron limae: A. Ramo com inflorescências; B. Nectário peciolar; C. Nectários adicionais (base do último e penúltimo par de pinas, respectivamente) e parafilídio; D. Face adaxial do folíolo; E. Face abaxial do folíolo; F. Flor; G. Gineceu; H. Fruto; I. Semente. (R.P. Oliveira 1626).

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Material selecionado – BRASIL. BAHIA: Itaberaba, 14 de set. 1984 (fl.), G. Hatschbach 48194 (MBM); Itapetinga, 17Km de Potiraguá, estrada para Itapetinga, 15°27'0''S, 39°55'3''W, 12 de out. 1999 (fl.), B.M. da Silva 46 (HUEFS, RB); Licínio de Almeida, Tigre, 24 de out. 2001 (fr.), S.M. de Faria 2232 (RB); Livramento do Brumado, 19Km sul de Livramento do Brumado, 9 de set. 1994 (fl., fr.), A.M. de Carvalho 5339 (RB, CEPEC); Santa Brígida, Raso da Catarina, 9°34'59''S, 38°29'29''W, 28 de jun. 2002 (fr.), L.P. de Queiroz 7287 (HUEFS); Serra Preta, BA- 052 a 35Km de Ipirá, 7 de set. 1990 (fr.), H.C. Lima 3877 (NYBG).

A espécie diferencia-se por apresentar um número maior de pinas (6-9) e por apresentar nectários adicionais no ultimo par de pinas. Suas flores apresentam tubo estaminal com comprimento igual ou levemente maior que a corola. Seus frutos são do tipo folículo.

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Fig. 17. Leucochloron limae: A. Tronco; B. Gemas; C. Nectário peciolar; D. Hábito; E. e H. Folhas; F. e G. Fruto (Fotos: L. Rocha).

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3.2.Leucochloron minarum (Glaz. ex Harms) Barneby & J.W. Grimes, Mem. New York Bot. Gard. 74(1): 135. 1996. Pithecellobium minarum Glaz. ex Harms, Repert. Spec. Nov. Regni Veg. 17: 92. 1921. Figs. 18; 19. Árvores 4-20 m alt. Estípulas 5-7 mm, lineares, caducas. Folhas expandindo antes da floração; pecíolo 1-2 cm compr.; raque 0,9-4,8 cm compr.; nectários peciolares a 9-16 mm da base do pecíolo, nectários adicionais ausentes; pinas 3-5 pares, 3,8-6,5 cm compr., folíolos 15-19 pares, 6-10 × 2,5-5 mm, oblongos, ápice agudo, encurvado, base truncada, papiráceos, nervuras primárias 4-5, salientes em ambas as faces, nervuras secundárias salientes na face abaxial, piloso nas margens; parafilídios 0,9-1 mm, filiformes, persistentes. Glomérulos com pedúnculo 1,7-3,2 cm compr., brácteas 1,5-2 mm, filiformes, caducas, pubescentes. Flores com cálice com tubo 2-2,5 mm compr., campanulado, lacínias 0,3-0,9 mm compr.; corola infudibuliforme com tubo 3,8-4,4 mm compr., lacínias 0,6-0,8 mm compr.; tubo estaminal 5-6,5 mm compr., exserto da corola, filetes 30-40, livres por 5-5,5 mm compr.; ovário séssil, cilíndrico. Fruto legume, 7,5-14,2 × 1,8-2,3 cm, estipitado, velutino, plano-compresso, oblongo, ápice arredondado, base atenuada, margens levemente onduladas; valvas coriáceas. Sementes não vistas.

Essa espécie era considerada por Barneby & Grimes (1996) como endêmica de Minas Gerais. Entretanto há um registro da espécie para a Bahia, no sudoeste do estado. F3: Caatinga. É uma espécie pouco coletada e corre risco de extinção (World Conservation Monitoring Centre 1998). Floração: outubro (Barneby e Grimes 1996); frutificação: março e abril.

Material selecionado – BRASIL. BAHIA: Coribe, ca. 5Km sul em estrada de terra que cruza pequeno ramal que sai a 5.1Km leste de Ponto D'água, a 24,4Km Sul de São Felix do Coribe, na estrada para Coribe, 13°35'10''S, 44°19'12''W, 11 de abr. 2007 (fr.), L.P. de Queiroz 12780 (HUEFS). Material adicional – BRASIL. MINAS GERAIS: Engenheiro Dolabella, Montes Claros, 8 de mar. 1929 (fr.), J.G. Kuhlmann 74 (RB); Santo Hipólito, Estrada Corinto- Conselheiro, Mata, 18°17'S, 44°11'W, 4 de abr. 1996 (est.), J.R. Pirani 3756 (SPF).

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Fig. 18. Leucochloron minarum: A. Ramo com frutos; B. Nectário peciolar e parafilídios; C. Gemas; D. Face abaxial do folíolo; E. Face adaxial do folíolo; F. Fruto (L.P. de Queiroz 12780).

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A espécie pode ser reconhecida pelo pequeno número de pinas (3-5); pela ausência de nectários adicionais entre os pares de pinas; pelas flores com tubo estaminal notavelmente exserto na corola, número relativamente menor de estames e pelos frutos do tipo legume. Os dados relativos às flores foram retirados da revisão mais recente envolvendo L. minarum: Barneby & Grimes (1996), já que não foram examinados materiais com flor dessa espécie.

Fig. 19. Distribuição geográfica de L. limae e L. minarum.

AGRADECIMENTOS

A CAPES (PROTax) e CNPq (SISBIOTA) pelas bolsa concedidas durante o desenvolvimento desse trabalho. A Universidade Estadual de Feira de Santana e ao Programa de Pós-Graduação em Botânica da UEFS (PPGBot) pela infraestrutura oferecida. Aos “Programa de Pesquisa em Biodiversidade do Semiarido” (PPBio Semiarido - MCT/CNPq), “Programa de Apoio a Núcleos de Excelência” (PRONEX, PNX0014/2009 – FAPESB, “Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado da Bahia”), “Sistema Nacional de Pesquisa em Biodiversidade” (SISBIOTA, CNPq 563084/2010-3 e FAPESB PES0053/2011) e “Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível 104

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Superior” (CAPES/PNPD nº 02697/09-2) pelo suporte financeiro. Aos colegas e funcionários do HUEFS que sempre estiveram dispostos a ajudar auxiliando no que fosse necessário para a concretização desse trabalho. Aos curadores e funcionários dos herbários brasileiros do Sul, Sudeste e Nordeste pela recepção em suas respectivas coleções e também pelos empréstimos de materiais. Ao Natanael Nascimento Santos pelas ilustrações botânicas.

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

Barneby, R. C. & Grimes, J.W. 1996. Silk Tree, Guanacaste, Monkey’s Earring: A Generic System for the Synandrous Mimosaceae of the Americas, Part I. Abarema, Albizia, and Allies. Mem. New York Bot. Gard. 74: (1):126 – 157. Iganci, J.R.V. Chloroleucon in Lista de Espécies da Flora do Brasil. Jardim Botânico do Rio de Janeiro. Disponível em: http://floradobrasil.jbrj.gov.br/jabot/floradobrasil/FB22878; acesso em 15 jul. 2013. Lewis, G.P. & Rico Arce, L. 2005. Tribe Ingeae. In: G. Lewis, B. Schrire, B. Mackinder & M. Lock (Eds). Legumes of the World. Royal Botanic Gardens, Kew, p. 193 – 195. Lima, H.C. de; Queiroz, L.P.; Morim, M.P.; Souza, V.C.; Dutra, V.F.; Bortoluzzi, R.L.C.; Iganci, J.R.V.; Fortunato, R.H.; Vaz, A.M.S.F.; Souza, E.R. de; Filardi, F.L.R.; Valls, J.F.M.; Garcia, F.C.P.; Fernandes, J.M.; Martins-da- Silva, R.C.V.; Perez, A.P.F.; Mansano, V.F.; Miotto, S.T.S.; Tozzi, A.M.G.A.; Meireles, J.E.; Lima, L.C.P. ; Oliveira, M.L.A.A.; Flores, A.S.; Torke, B.M.; Pinto, R.B.; Lewis, G.P.; Barros, M.J.F.; Schütz, R.; Pennington, T.; Klitgaard, B.B.; Rando, J.G.; Scalon, V.R.; Cardoso, D.B.O.S.; Costa, L.C. da; Silva, M.J. da; Moura, T.M.; Barros, L.A.V. de; Silva, M.C.R.; Queiroz, R.T.; Sartori, A.L.B.; Camargo, R. A. & Lima, I.B. 2013. Fabaceae in Lista de Espécies da Flora do Brasil. Jardim Botânico do Rio de Janeiro. Disponível em http://floradobrasil.jbrj.gov.br/; acesso em 15 jul. 2013. Queiroz, L.P. 2009. Leguminosas da Caatinga. Universidade Estadual de Feira de Santana, Feira de Santana, Bahia, p. 220 – 225. Queiroz, L.P., Cardoso, D.B.O.S, Conceição, A.de S., Souza, E.R. de, Tozzi, A.M.G.A., Pérez, A.P.F., Silva, M.J.da, Simon, M.F., Mansano, V.de F., Costa, 105

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J.A.S, Rodrigues, W.A., Lima, L.C.P. & du Bocage, A. 2009. Leguminosae. In: Giulietti, A.M., Rapini, A., Andrade, M.J.G., Queiroz, L.P. & Silva, J.M.C. (orgs.). Plantas raras do Brasil. Belo Horizonte, MG: Conservação Internacional. Universidade Estadual de Feira de Santana. p. 224. Pennington, R.T., Prado, D.E. & Pendry, C.A. 2000. Neotropical seasonally dry forests and Quaternary vegetation changes. Journal of Biogeography. 27: 261–273. World Conservation Monitoring Centre. 1998. In: IUCN 2013. IUCN Red List of Threatened Species. Version 2013.1. Disponível em www.iucnredlist.org; acesso em 19 ago. 2013.

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LISTA DE EXSICATAS

Agra, M.F. 05 (2.1); Aguiar, C.M.L. 7 (2.4); Alencar, M.E. 289 (2.1); Almeida, K. 172 (2.1); Almeida, P.G.C. de 8 (2.2), 12 (2.3), 16 (2.4), 17 (3.2); Andrade s/n JPB 19234 (2.1); Andrade-Lima, D. de s/n IPA 1073 (2.2), s/n IPA 1092 (2.2), 458 (2.4), 699 (2.4), 1178 (2.4), 1430 (2.1), 6053 (2.4), 6426 (2.4); Annable, C.R. 3776 (2.5); Antunes, M.M. s/n EAC 18695 (2.1); Araújo, A. 33 (2.4), 106 (2.2); Araújo, A.P. de 75 (1.1); Araújo, D. 8882 (2.5); Araújo, F.S. 520 (2.1), 1048 (2.1); Arouck Ferreira, J.D.C. 82 (2.3); Barbosa, M.R. 1292 (2.4), 2085 (2.1); Bautista, H.P. 1078 (1.1); Blanchet, J.S. 2776 (1.1), 3136 (2.4); Bocage, A. s/n IPA 73403 (2.4); Cardoso, D. 134 (2.4), 1319 (2.4), 1835 (2.4), 1921 (2.2), 2351 (2.1), 2378 (2.1); Carneiro, J. s/n JPB 2896 (2.4), s/n JPB 16588 (2.4); Carvalheira, R.C.P. da s/n JPB3222 (2.1); Carvalho, A.M. de 1700 (2.4), 1939 (2.4), 5339 (3.1); Carvalho, A.M.M. s/n EAC 52590 (2.1); Carvalho, D.A. 100 (2.5); Carvalho-Sobrinho, J.G. 2485 (2.4), 3270 (2.3); Castro, A.C.F. 1680 (2.1); Castro, A.S.F. 2259 (2.2), s/n EAC 27430 (2.2), s/n EAC 24577 (2.1); Cavalcanti, A.C.S. 144 (2.5); Collares, J.E.R. 193 (2.4); Conceição, A.A. 1919 (2.4), 1981 (1.1), 2221 (2.4), 2428 (1.1), 2386 (2.4), 2423 (2.4), 2733 (2.2), 3001 (2.4); Cerqueira, J. 6 (2.4); Costa, R.C. da 319 (2.1); Curran, H.M. 28 (2.2), 59 (2.2); Dionísio, G.O. 330 (2.1); Duarte, A.P. 8566 (1.1); Ducke, A. 17 (2.1), 1669 (2.1), 16358 (2.1); Dutra, E. de A. 70 (2.5); Edilberto, E. s/n EAC 44514 (2.1); Emperaire, L. 564 (2.4); Eugênio, J. 588 (2.1), 600 (2.1); Farág, P.R. 406 (2.5); Faria, S.M. de 2232 (3.1); Farney, C. 2259 (2.5), 4244 (2.5); Felix, L.P.S s/n JPB 8419 (2.1); Fernades, A. s/n EAC 1092 (2.1), s/n EAC 14899 (2.1), s/n EAC 16878 (2.1), s/n EAC 23499 (2.1), s/n EAC 25956 (2.1); Fernandes, D. 288 (2.5); Ferreira, E.V.R. 422 (2.4); Ferreira, J.D.C.A. 64 (1.1); Ferreira, R.G. s/n EAC 45493 (2.2), s/n EAC 48985 (2.1), s/n EAC 49905 (2.1); Figueiredo, M.A. 143 s/n EAC 25822 (2.1); Filho, L.C.O. 17 (2.4); Fotius, G. 4036 (2.4); Freire, F.M.T. s/n EAC 12942(2.1); Fróes, R.L. 30114 (2.1); Gadelha Neto, P.C. 241 (2.4), 470 (2.2), 908 (2.2), 2443 (2.4), 2645 (2.2); Ganev, W. s/n° HUEFS 13718 (1.1), 1123 (2.4), 1165 (2.4); Gardner, G. 1946 (2.2); Ginzbarg, S. 856 (2.4); Giulietti, A.M. 1844 (2.4); Grisi Velôso, T.M. 267 (2.4); Grupo Pedra do Cavalo 763 (2.2); Guedes, M.L. 8167 (1.1), 12537 (2.2), 13108 (1.1), 15855 (2.2), 16101 (2.2), 16103 (2.4), 16146 (2.2), 16128

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Capítulo 2: Flora da Bahia: Leguminosae: Mimosoideae: Ingeae: aliança Chloroleucon

(1.1), 16970 (1.1), 16180 (2.2), 16181 (2.4); Hage. J.L. & Mattos Silva, L.A. 305 (2.2); Harley, R.M. 16440 (2.4), 21421 (2.4), 21458 (2.4), 22007 (2.4), 27855 (1.1), 55563 (1.1), 55564 (1.1), 54647 (2.4), 54670 (2.4), 56116 (2.4); Hatschbach, G. 48194 (3.1) 48368 (2.2), 63775 (2.1), 65164 (2.4), 78553 (1.1); Heringer, E.P. 188 (2.4), 17131 (2.5); Jordy Filho, S. 96 (2.2); Kuhlmann, J.G. 74 (3.2); Lacerda, A.V. 37 (2.4), 142 (2.4), 439 (2.2); Lehutne, F. 475 (2.2); Lewis, G.P. 1194 (2.5), 1870 (2.4), 1972 (2.4); Lima, D.P. 13235 (2.4), 13295 (2.4); Lima, H.C. de 1606 (2.5), 3877 (3.1), 3912 (1.1), 3933 (2.2), 5437 (2.5); Lima, I.B. 724 (2.4), 867 (2.1); Lima, J.R. 218 (2.1); Lima, M.F. s/n EAC 33072 (2.1); Lima, V.E. 266 (2.4); Lima-Verde, L.W. 352 (2.2); Lopes, M.M.M. 646 (2.4); Loureiro, D.M. 200 (1.1), 206 (2.3); Martins, M.L.L. 334 (2.4); Martins, P. s/n EAC 7811 (2.1); Matias, L.Q. 208 (2.1); Matos, F.J.A. s/n EAC 16933 (2.1); Mattos Silva, L.A. 2281 (2.4); Meireles, J.E. 732 (2.1); Melo, A.C. 5 (2.4); Melo, E. 3550 (2.3), 3639 (2.3), 6943 (2.4), 7258 (2.4); Mello, P.A. de 181 (2.2); Miniz, F.H. 142 (2.1); Miranda, A.M. 5307 (2.1), 5340 (2.1), 5657 (2.4); Miranda, C.A. 42 (1.1); Miranda, E.B. 79 (2.4), 832 (2.4); Mori, S.A. 11086 (1.1), 12247 (1.1); Moro, M.F. 374 (2.1); Nascimento, L.M. 483 (2.2); Navarro, A. s/n JPB 658 (2.1); Neves, S.P.S. 278 (2.3), 348 (2.3); Nunes, T.S. 370 (2.4), 480 (2.4); Oliveira, E.L.P.G. de 727 (2.4); Oliveira, M. 2475 (2.4); Oliveira, M.V.M. 710 (2.4); Oliveira, R.C. 1963 (2.2); Pereira-Silva, G. 9119 (2.4); Pinheiro, R.S. 281 (2.4), 1330 (2.2); Pinto, G.C.P. 106 (2.4), 242 (1.1); Pontes, A.F. 373 (2.1); Ponte Filho, F.A.M. 40 (2.1); Porto, P.C. 2504 (2.2); Queiroz, L.P. de 3253 (2.4), 3406 (1.1), 3423 (2.4), 3467 (1.1), 3550 (1.1), 3638 (2.4), 3973 (2.3), 6118 (2.4), 7017 (2.4), 7085 (1.1), 7205 (2.4), 7287 (2.3), 7624 (2.5), 7670 (1.1), 7951 (2.4), 9803 (2.2), 9813 (1.1), 9984 (1.1), 12720 (2.2), 12780 (3.2), 12812 (2.2), 13031 (2.4); Quinet, A. 707 (2.5); Ramalho, F.B. 11 (2.4), 30 (1.1); Ribeiro, R.D. 1196 (2.1), 1525 (2.5); Ribeiro, T. 75 (2.4); Rocha, R. 2206 (2.4); Sampaio, A. 5634 (2.1); Santos, R.M. 1713 (2.2); Sarmento, A.C. 872 (1.1); Silva, B.M. da 46 (3.1); Silva, C.C. da s/n IPA 85611 (2.4); Silva, D.F. 681 (2.1); Silva, F.H.M. 436 (2.4); Silva, G.P. da 3087 (2.2), 3631 (2.2); Silva, M.C. s/n EAC 44368 (2.2); Silva, R.M. s/n CEPEC 40597 (1.1); Silva, R.R. 362 (2.1); Silveira, A. 867 (2.2); Soares, D.G. s/n IPA 66479 (2.4); Sobrinho, M.S. 295 (2.1); Souza, A. 1669 (2.5); Souza, E.B. s/n EAC 21911 (2.2); Souza, E.R. de 402 (2.4), 940 (2.5); Vasconcellos, J.M. 587 (2.1); Xavier, H.S. s/n IPA 85107 (2.4); Zehntner 4031 (2.4)

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CONSIDERAÇÕES FINAIS

Chloroleucon é um gênero monofilético e tem como principais sinapomorfias e caracteres diagnósticos a presença de gemas peroladas e espinhos axilares. A filogenia do gênero apresentou divisão bem definida entre as espécies com glomérulos homomórficos e as com glomérulos heteromórficos.

Chloroleucon extortum, C. foliolosum e C. mangense merecem um estudo mais apurado envolvendo variabilidade genética ou maior amostragem em número de acessos. Chloroleucon extortum é endêmica da Bahia e ocorre de forma disjunta no Raso da Catarina e na Chapada Diamantina seria interessante investigar se ainda há fluxo gênico entre essas populações disjuntas. Chloroleucon foliolosum parece ser uma espécie críptica, um trabalho envolvendo uma maior amostragem de acessos da espécie talvez pudesse responder algumas questões como seu polifiletismo e agrupamento de seus acessos seguindo tendência geográfica. Chloroleucon mangense possui seis variedades, duas delas foram amostradas no nosso trabalho e não formaram um grupo monofilético, um estudo com a amostragem total dessas variedades poderia investigar se elas podem ser reconhecidas como espécies independentes.

Chloroleucon apresentou características biogeográficas frequentemente encontradas em grupos predominantes das FTSSs, como alta estruturação geográfica, forte conservação filogenética de nicho e dispersão limitada. No entanto o gênero apresentou diversificação relativamente recente quando comparada a outros táxons que ocorrem nas FTSSs. A diversificação de Chloroleucon apoia uma expansão das FTSSs ainda no Terciário.

As espécies de Blachetiodendron, Chloroleucon e Leucochloron encontradas na Bahia podem ser separadas tanto por caracteres vegetativos, quanto florais e carpológicos.

Chloroleucon extortum e Leucochloron limae merecem atenção na implementação de futuras Unidades de Conservação (UCs), por serem espécies pouco coletadas, raras e ameaçadas de extinção.

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