Universidade Federal De Goiás Instituto De Ciências Biológicas Programa De Pós-Graduação Em Ecologia E Evolução

Universidade Federal de Goiás Instituto de Ciências Biológicas Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Evolução

INFLUÊNCIA DA TRANSFORMAÇÃO DA COBERTURA VEGETAL NA COMUNIDADE DE CARABIDAE (COLEOPTERA) EM DOSSEL DE FLORESTAS DE TERRA FIRME DA AMAZÔNIA EQUATORIANA

Yessenia Paulina Rosero Gordon

Orientador: Paulo De Marco Júnior

Goiânia 2010

Universidade Federal de Goiás Instituto de Ciências Biológicas Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Evolução

INFLUÊNCIA DA TRANSFORMAÇÃO DA COBERTURA VEGETAL NA COMUNIDADE DE CARABIDAE (COLEOPTERA) EM DOSSEL DE FLORESTAS DE TERRA FIRME DA AMAZÔNIA EQUATORIANA

Dissertação apresentada à Universidade Federal de Goiás como parte das exigências do Programa de Pós-graduação em Ecologia e Evolução para obtenção do título de Mestre.

Yessenia Paulina Rosero Gordon

Orientador: Paulo De Marco Júnior

Goiânia 2010

INFLUÊNCIA DA TRANSFORMAÇÃO DA COBERTURA VEGETAL NA COMUNIDADE DE CARABIDAE (COLEOPTERA) EM DOSSEL DE FLORESTAS DE TERRA FIRME DA AMAZÔNIA EQUATORIANA

Yessenia Paulina Rosero Gordon

Dissertação apresentada à Universidade Federal de Goiás como parte das exigências do Programa de Pós- graduação em Ecologia e Evolução para obtenção do título de Mestre.

Dr. Divino Brandão Dra. Viviane Gianluppi Ferro

Dr. Paulo De Marco Júnior

(Orientador)

Goiânia 2010

iii

A mis amores Mamita Tete, Dome, Gabi, Nico e Mati

A la inmortal Charlotte y nuestra inmortal estación: esperanza

A la Pacha Mama

se miente más de la cuenta por falta de fantasía: también la verdad se inventa

Antonio Machado

v AGRADECIMENTOS

Agradeço profundamente a minha família pelo imenso amor, força, espera, compreensão: Luci, Angelo, Doménica, Gabriela, Nicolas, Matias, Cristina, Carlos e muito especialmente para essa mulher amorosa, guerreira, minha maior mestre e apoio: a mamita Tete.

As minhas amadisimas Gabi, Dani, Fer e Charlotte, pelo apoio, caminhos compartilhados, sabedoria e autenticidade.

Meu agradecimento profundo para Luciana e sua família por sua extraordinária solidaridade e carinho.

A Luis, Irena, Dani, Guilherme, Fran, Victor, Marina e Bruno, obrigada de coração meus queridos e queridas, por todos os momentos, pelo carinho e pela força naquelas malegrias da vida no meu paso pelo Brasil.

Agradeço a meu orientador Paulo De Marco Júnior por ter aceitado ser meu orientador mesmo sem me conhecer muito bem, pelos ensinamentos e incentivo para a conclusão do mestrado.

Agradeço ao CNPq, Conselho Nacional de Desenvolvimento científico e Tecnológico e o convenio Brasil – Equador pela bolsa concedida para realizar o mestrado.

A toda essa linda galera do mestrado, de maneira especial para Ronny e Luciana pelo apoio, carinho e convivência, e da mesma forma para o querido amigo Fabio gatinho pela sempre bondosa e solicita ajuda.

A querida Myriam que me ajudou desde o primeiro dia que cheguei a Goiânia, obrigada por estar sempre disposta me apoiar carinhosamente.

Agradeço aos amigos de besouros Mayra e Leonardo, obrigada por ser carinhosamente muito solícitos. A Heury e Rodrigo pelas conversas, a Silvia pelas caronas vespertinas e nocturnas e demais pessoal do laboratório pela ajuda de cada um na sua maneira.

A André Junqueira, Anirban Bhattacharjee, Danielle Soares, Fernando R. Martins, Guilherme Oliveira, Jari Niemelä, Maria Fernanda Checa, Mauricio González F., Matti Salo, Mayra Pimenta, Miguel Pinto, Miriam Almeida, Nalini Nadkarni, Pablo Araujo,

vi Pablo Jarrin, Rafael Cárdenas, Roland Navarrete, Sandra Enríquez e Simon Grove por facilitarme a bibliografia.

Agradeço pela ajuda com o mapa a Belen Liger e pelo desenho da metodologia a Valeria Granda.

Este trabalho não tivesse sido possível sem a ajuda incondicional de Pablo, obrigada pelos ensinamentos, apoio constante e confiança em mim, da mesma forma para os demais amigos que compartilhamos por anos mesmos sonhos e sonos, Güilli, Paulo, Ruben, Sandrita e Valeria.

Sei que minhas palavras não puderam expressar toda minha gratidão, para todos e todas que me ajudaram neste caminho: muito obrigada.

vii RESUMO

INFLUÊNCIA DA TRANSFORMAÇÃO DA COBERTURA VEGETAL NA COMUNIDADE DE CARABIDAE (COLEOPTERA) EM DOSSEL DE FLORESTAS DE TERRA FIRME DA AMAZÔNIA EQUATORIANA

As florestas de terra firme da Amazônia equatoriana estão sujeitas a dramáticas perturbações, devido principalmente às atividades de extração de madeira na região. Considera-se a família de besouros Carabidae como um potencial grupo de organismos que poderia indicar as transformações destes hábitats. Este estudo foi desenvolvido em florestas Não-alteradas, Medianamente-alteradas e Alteradas, distribuídas entre 19 locais de floresta amazônica de terra firme do Equador. Os carábideos de dossel foram amostradas através da metodologia de fumigação. Para testar se teve influência da transformação das florestas sobre as comunidades de Carabidae de dossel, se estimou a riqueza de espécies em cada tipo de floresta e se analisou a qualidade do ajuste ao modelo log-normal de distribuição de abundância entre espécies. Além disso, se utilizou a metodologia IndVal para detectar espécies indicadoras em cada tipo de floresta. As comunidades estudadas mostraram baixas abundâncias para quase todas as espécies, com poucas espécies que podem ser consideradas dominantes. A riqueza de espécies nas florestas com grau mediano de perturbação foi maior que nos outros tipos de floresta, o que suporta a hipótese do distúrbio intermediário. Contrário à expectativa teórica, nas florestas Não-alteradas a distribuição das abundâncias de Carabidae não se ajustou ao modelo log-normal. Nas florestas Mediamente-alteradas e Alteradas foram encontrados taxa bioindicadores que serviriam como potenciais detectores de mudanças ambientais. Assim, neste estudo, os padrões de diversidade das comunidades de Carabidae de dossel mudam frente às modificações dos seus habitats, o que se observa nas inúmeras formas de resposta das comunidades. Os padrões observados não suportam a hipótese de que a competição interespecífica tenha um papel importante na organização dessa comunidade, e sugerem que a dinâmica de dispersão pode ser um fator importante para a resposta dessa comunidade às alterações ambientais.

viii RESUMEN

INFLUENCIA DE LA TRANSFORMACIÓN DE LA COBERTURA VEGETAL EN LA COMUNIDAD DE CARABIDAE (COLEOPTERA) EN DOSEL DE BOSQUES DE TIERRA FIRME DE LA AMAZONÍA ECUATORIANA

Los bosques de tierra firme de la Amazonía ecuatoriana están sujetos a drámaticas alteraciones, debido principalmente a las actividades de extracción de madera en la región. Se considera a la familia de escarabajos Carabidae como un potencial grupo de organismos que podrían indicar las transformaciones de estos hábitats. Este estudio fue realizado en bosques No-alterados, Medianamente-alterados e Alterados, distribuidos entre 19 localidades de bosques amazónicos de tierra firme del Ecuador, con muestreos de carábidos de dosel colectados a través de la metodología de fumigación. Para testar si hubo influencia de la transformación de los bosques sobre las comunidades de Carabidae de dosel, se estimó la riqueza de especies en cada tipo de bosque y se analizó la bondad de ajuste al modelo log-normal de distribución de abundancia entre especies. Además, se utilizó la metodología IndVal para detectar especies indicadoras en cada tipo de bosque. Las comunidades estudiadas presentaron bajas abundancias para casi todas las especies, con pocas especies que pueden ser consideradas dominantes. La riqueza de especies en bosques con mediano grado de perturbación fue mayor que en los otros tipos de bosque, lo que respalda la hipótesis del disturbio intermedio. La distribución de las abundancias de Carabidae no se ajustó al modelo log-normal en bosques primarios, lo que es contrario a la expectativa teórica. En bosques Medianamente-alterados y Alterados fueron encontrados taxa indicadores que servirían como detectores potenciales de cambios ambientales. Asi, en este estudio, los patrones de diversidad de las comunidades de Carabidae de dosel cambian ante las modificaciones de sus hábitats lo que se observa en las innumerables formas de respuesta de estas comunidades. Los patrones observados no sustentan la hipótesis de que la competición interespecífica tenga un rol importante en la organización de esa comunidad y sugieren que la dinámica de dispersión puede ser un factor importante para la respuesta de esa comunidad a las alteraciones.

ABSTRACT

INFLUENCE OF THE TRANSFORMATION OF VEGETAL COVER ON CARABIDAE (COLEOPTERA) COMMUNITY IN CANOPY OF LOWLAND FOREST OF THE ECUADORIAN AMAZON

The lowland forests of the Ecuadorian Amazon are subject to dramatic disturbances, mainly due to logging activities in the region. The family of beetles Carabidae is a group of organisms that potentially could indicate the changes in these habitats. This study was conducted in Undisturbed, Moderately-disturbed and Disturbed forests, distributed among 19 localities of lowland Amazonian forests in Ecuador. Samples of canopy carabids were collected by the fogging method. To test whether there was influence of the forest change in the communities of canopy Carabidae, the species richness was estimated in each forest type and it was analyzed the goodness of fit of species abundances to the log-normal model of species abundance distribution. In addition, the IndVal methodology was used to detect indicator species in each forest type. The communities studied showed low abundances for the majority of species, with few species that could be considered dominant. Species richness in forests with moderate degree of disturbance was greater than in other types of forest, which supports the intermediate disturbance hypothesis. The distribution of the abundances of Carabidae in the primary forest did not follow the log-normal model, which is contrary to theoretical expectation. There were found indicators taxa in Moderately-disturbed and Disturbed forests, which could serve as detectors of potential environmental changes. Thus, in this study, patterns of diversity of the communities of canopy Carabidae change with the modifications in their habitats, which are observed in the countless forms of response from these communities. These patterns do not support the hypothesis that interspecific competition has an important role in the community organization and suggest that the dynamics of dispersal may be important to that community's response to disturbances.

x SUMÁRIO

RESUMO______viii

RESUMEN______ix

ABSTRACT______x

INTRODUÇÃO______1

MATERIAIS E MÉTODOS______5

Grupo de estudo______6

Área de estudo ______7

Florestas de terra firme Não-alteradas______7

Florestas de terra firme Medianamente-alteradas ______8

Florestas de terra firme Alteradas______9

Coleta de dados ______12

Análise de dados______13

Estimativa da riqueza de espécies ______13

Análise dos padrões da abundância das espécies ______13

Análise de taxa bioindicadores ______14

RESULTADOS______15

Descrição geral da comunidade______15

Floresta Não-alterada______16

Floresta Medianamente-alterada______16

Floresta Alterada______17

Riqueza e distribuição das abundâncias de espécies de Carabidae______17

Carabidae como bioindicador______20

DISCUSSÃO______21

Padrões na diversidade de Carabidae______22

Distúrbio intermediário e as comunidades de Carabidae de dossel ______22

xi Distribuição da abundância das comunidades de Carabidae de dossel______24

Comunidade de Carabidae e seu papel como bioindicador______28

Implicações na Conservação______29

CONCLUSÕES ______31

LITERATURA CITADA______33

APÊNDICES______50

Apêndice I. Tabela geral de indivíduos coletados ______50

Apêndice II. Tabela geral dos gêneros coletados______53

Apêndice III. Tabela das espécies exclusivas______54

Apêndice IV. Tabela das espécies comuns______56

xii

SUMÁRIO DE FIGURAS

Figura 1. Mapa dos locais de estudo ______11

Figura 2. Representação esquemática da metodologia de fumigação______12

Figura 3. Porcentagem de morfoespécies de Carabidae de dossel compartidas entre os diferentes tipos de floresta ______16

Figura 4. Riqueza estimada das morfoespécies de Carabidae pelo procedimento Jackknife ______18

xiii

SUMÁRIO DE TABELAS

Tabela 1. Ajuste das abundâncias de Carabidae de dossel à distribuição log-normal truncada nos diferentes locais amostrados ______19

Tabela 2. Ajuste das abundâncias de Carabidae de dossel à distribuição log-normal truncada nos diferentes tipos de florestas______20

Tabela 3. Morfoespécies de Carabidae com INDVAL significativo______21

Tabela 4. Gêneros de Carabidae com INDVAL significativo______21

xiv

INTRODUÇÃO

Argumenta-se que as florestas chuvosas de terra firme apresentam alta riqueza de espécies (Osborne 2000) e que a porção da Amazônia sobre influência dos Andes pode ter a maior diversidade de flora e fauna que qualquer outra parte do mundo, baseado em estudos sobre a riqueza de árvores (Gentry 1988), aves (Parker et al. 1994), borboletas (Lamas 1985), répteis (Dixon e Soini 1986), anfíbios (Duellman 1978, 1988) e mamíferos (Rex et al. 2008). Estudos estimam que existam mais de 100 milhões de espécies de invertebrados, com a maior parte representada pelos artrópodes de dossel na floresta tropical (Stork et al. 1997).

Da fauna total existente aproximadamente 75% são insetos, e somente a ordem Coleoptera (besouros) representa 40% das espécies de todos os animais (Wilson 1988). Com uma diversidade tão alta, os besouros estão associados a uma grande variedade de processos ecológicos e desempenham importante papel na funcionalidade de ecossistemas (Evans e Bellamy 1996, Lassau et al. 2005). Muitas das famílias de Coleoptera têm ampla distribuição geográfica (Lawrence e Britton 1994). A família Carabidae é uma das mais ricas e abundantes, ocorrendo em todos os ecossistemas terrestres à exceção da Antártida (Erwin 1985) e é particularmente rica no dossel das florestas neotropicais (Erwin 1994). Este grupo, considerado de manera geral como predador, tem sido objeto de estudo em tópicos de filogenia e biogeografia (Erwin 1981, Ball e Shpeley 2000), de relações com as características do habitat e bioindicação (Davies e Margules 1998, Pearson e Carroll 1998, Rodríguez et al. 1998; Rainio e Niemelä 2003).

Os besouros Carabidae têm sido selecionados como grupo indicador da qualidade do ambiente (e.g. Eyre et al. 1996, Rodriguez et al. 1998, Rainio e Niemelä 2003) por serem sensíveis às perturbações do habitat (Eyre e Ruston 1989, Niemelä 2001), principalmente nos estágios larvais (Lövei e Sunderland 1996). Os bioindicadores têm sido utilizados como ferramentas úteis para monitorar e detectar as mudanças no ambiente (Rainio e Niemelä 2003) e podem ser definidos como uma espécie ou grupo de espécies que refletem o estado biótico e abiótico do ambiente, e que representam o impacto nas mudanças ambientais, podendo indicar seu efeito na diversidade de outras espécies (McGeoch 1998). Embora exista muita controvérsia a respeito do uso de biondicadores (Pearson 1994, Rolstad et al. 2002), muitos especialistas sustentam o seu uso para avaliar as condições ambientais (McGeoch 1998, 2007, Niemi e McDonald 2004).

1 Neste trabalho serão analisados os padrões de comunidades de carabídeos no dossel de florestas tropicais amazônicas. O dossel das florestas se tornou um tema cada vez mais explorado (Basset et al. 2003a) e reconhecido em relação à compreensão da biodiversidade (Nadkarni 1994). É considerado um subsistema único da floresta no qual ocorre uma parte principal de muitos processos (Bongers 2001). É o principal lugar de assimilação de energia em produção primária, com intensa troca de oxigênio, vapor de água e dióxido de carbono (Basset et al. 2003a). A maior atividade fotossintética na biosfera ocorre no dossel, sendo os dosséis florestais responsáveis por quase metade do carbono armazenado na vegetação terrestre (Malhi e Grace 2000).

O termo “dossel” tem sido utilizado por diferentes autores para se referir a diferentes significados. Uma definição aceita é dada por Nadkarni (1995), que define o dossel como agregado de cada copa das árvores na floresta, incluindo folhas, galhos, ramos finos e epífitas. A estrutura do dossel da floresta tropical compreende um mosaico heterogêneo de hábitats no interior da rede tridimensional do tronco da árvore (Yanoviak et al. 2003). Geralmente os dosséis tropicais estão repletos de cipós e outras plantas aéreas, contendo muitos microhábitats irregulares, tais como camadas de epífitas, bolsas de húmus, serrapilheira suspensa, buracos de árvores e bromélias (Erwin 2001), os mesmos que podem adicionar considerável complexidade física e biológica para o ambiente do dossel (Benzing 2000). Desta forma, o dossel contém uma série excepcional de recursos orgânicos para um número igualmente diverso de consumidores (Basset et al. 2003a). Estes microhábitats possivelmente aumentam a riqueza coletiva de espécies de artrópodes arborícolas, aumentando a diversidade de nichos disponíveis (Erwin 1995). Nadkarni (1994) demonstrou que as camadas de epífitas funcionam como habitat para invertebrados, amenizando as variações no ambiente local através da retenção da umidade, refúgio contra o vento, além de servirem como zonas de alimentação e sítios de ovoposição para vários artrópodes.

Os principais determinantes da distribuição vertical dos artrópodes podem ser agrupados em quatro categorias: fatores abióticos, fisionomia florestal e arquitetura da árvore, disponibilidade de recursos e comportamento dos artrópodes per se (Basset et al. 2003b). Considerando apenas os predadores, sua distribuição vertical depende, provavelmente, do grau de especialização em determinadas presas e de sua tolerância a condições ambientais nos diferentes estratos. Assim, predadores generalistas poderiam ocupar mais de um estrato pela presença de presas potenciais, mas serem restringidos pela disponibilidade de microhabitats adequados nesses locais (Basset et al. 2003b). Um exemplo da diferença entre estratos é a presença de

2 substratos que afetam a ocorrência de insetos é a serrapiheira, que pode estar suspensa em um estrato superior às epífitas presas nos troncos das árvores, mas apresenta um microhabitat mais adequado devido à retenção da umidade.

A Amazônia equatoriana representa 3% de toda a bacia amazônica, porém é metade do território nacional, sendo enquadrado como um hot spot sob sérias ameaças (Josse et al. 2001). Nas últimas quatro décadas a floresta de terra firme na região amazônica equatoriana perdeu aproximadamente 16% da cobertura vegetal original (Sierra 1999), devido principalmente ao desmatamento, o aumento da exploração de petróleo e aos processos de reforma agrária e colonização, ambos iniciados na década de 60 (Araujo 2008).

Existem várias definições de perturbação. Para Grime (1977) a perturbação é a destruição parcial ou total da biomassa. Sousa (1984) definiu como o deslocamento ou o dano moderado nos indivíduos que direta ou indiretamente criam uma oportunidade para que se estabeleçam novos indivíduos. Já Picket e White (1985) definiram como um evento que perturba os ecossistemas, a comunidade ou a estrutura da população, no qual mudam os recursos, a disponibilidade de substrato ou o ambiente físico. Assim, apesar de não ter chegado num consenso na definição de perturbação, tem que se destacar que a perturbação tem efeitos direitos na dinâmica populacional dos organismos.

A maioria das explicações sobre a estrutura das comunidades naturais está baseada nas interações entre espécies, sendo a competição considerada durante muito tempo como a interação de maior importância nessa estrutura (Schoener 1982). É esperado que a competição interespecífica seja um fator importante que controla as comunidades e determina os padrões, principalmente em sistemas estáveis nos quais as espécies podem estar mantendo populações altas, próximas de sua capacidade suporte. Nessas condições, a maior quantidade de indivíduos favorece explicações interativas para a estrutura da comunidade.

No entanto, os padrões nas comunidades podem ser resultado das interações de muitos fatores desde esses fatores interativos até a resposta das espécies às condições ambientais (Haddad et al. 2008). Considerando perturbações e as alterações que causam tanto nas interações interespecíficas quanto nas condições abióticas, a hipótese do distúrbio intermediário, prediz uma maior diversidade de espécies em níveis intermédios de alteração (Grime 1973, Connell 1978, Wilkinson 1999). Quando os agentes causadores da perturbação atuam com intensidades médias, evitam que as espécies mais competitivas excluam as demais, permitindo que

3 essas persistam na comunidade. Se a intensidade do distúrbio fosse baixa as espécies mais competitivas não seriam inibidas, e se fosse alta nenhuma das espécies poderia compensar a grande mortalidade provocada pelo distúrbio (Connell 1978, Wilson e Tilman 2002, Bongers et al. 2009). Espera-se que espécies com maior amplitude de nicho ou maior tolerância a variações ambientais (e.g. r-estrategistas) consigam se manter ou preferencialmente colonizem as áreas alteradas (e.g. Molino e Sabatier 2001, Valdivia et al. 2005). Assim a alteração ambiental em nível intermediário deve aumentar a riqueza de espécies local pela adição de espécies r- estrategistas.

Além dos efeitos sobre a diversidade de espécies, o desmatamento ou as alterações dele decorrentes, também afetam a distribuição de abundância entre espécies (Cleary et al. 2009, Ernst e Rodel 2005). May (1975) demonstrou que a distribuição log-normal seria esperada em sistemas estáveis com muitas espécies e interações interespecíficas multiplicativas. Ugland e Gray (1982) utilizaram esse argumento para propor uma predição testável sobre a distribuição de abundâncias: comunidades alteradas não devem seguir a distribuição log-normal, enquanto comunidades preservadas devem se ajustar a esse modelo. A existência dessa relação foi corroborada pelos estudos de Kevan e colaboradores (1997) com comunidades de polinizadores de mirtilos (Vaccinium spp.). No entanto, não foi observado o mesmo padrão em estudos com besouros (Nummelin 1998, Belaoussoff et al. 2003), borboletas (Lewis 2001) e plantas do sudeste do Brasil (Cielo Filho et al. 2002). Assim, apesar de um forte apelo teórico, o uso da distribuição log-normal como indicador de alterações ambientais exige ainda um maior suporte de observações empíricas que nos ajudem entender em que situações essas predições realmente são observadas.

O princiapal objetivo deste trabalho é determinar a influência da transformação da cobertura vegetal em florestas de terra firme da Amazônia equatoriana sobre as comunidades de besouros Carabidae de dossel. Com base na teoria sobre os efeitos da perturbação sobre a riqueza e a distribuição de abundância nas comunidades, as seguintes predições foram avaliadas:

1. Considerando a hipótese de distúrbio intermediário espera-se que a floresta com grau médio de alteração apresente maior riqueza de espécies.

2. O padrão de distribuição da abundância de espécies pode ser um preditor do nível de alteração, se isso ocorrer espera-se que a floresta prístina apresente uma distribuição Log-normal, e as áreas alteradas não se ajustariam a esse modelo.

4 3. Sendo Carabidae considerado como um grupo sensível às perturbações, espera-se encontrar bioindicadores desse grupo que podem ser utilizados como referentes dos diferentes graus de alteração nas florestas de terra firme da Amazônia.

MATERIAIS E MÉTODOS

Grupo de estudo

A família Carabidae é uma das dez famílias de besouros com maior número de espécies. Foi criada por Latreille em 1802, e nesta época era composta de 29 gêneros (Ball 1996, Roig-Juñent e Domínguez 2001). Atualmente estima-se 40 mil espécies descritas, distribuídas em 86 tribos (Lövei e Suderland 1996, Roig e Domínguez 2001). As classificações recentes de Carabidae incluem grupos anteriormente considerados como famílias distintas, como Cicindelidae, Omophronidae, Paussidae e Rhysodidae (Martínez 2005).

Os carabídeos habitam todos os continentes excetuando a Antártida entre 78° de latitude norte e 55° de latitude sul. Eles ocorrem numa ampla gama de microhábitats, desde o subsolo até o topo das árvores, incluindo praias marinhas, gretas nas rochas intermareais, solo, margens dos glaciares (montanhas altas) e cavernas (Erwin 1991).

Lawrence e Briton (1994) classificaram os carabídeos em três grupos ecológicos:

1) Hidrófilos: aqueles que vivem nas bordas de corpos da água ou habitats inundáveis. Estão incluidas nesse grupo as tribos Omophronini (Omophron), Scaritini, Cliviini, Panagaeini (Panagaeus), Peleciini, Chlaeniini, Oodini, Harpalini, Galeritini (Galerita), Cyclosomini (Tetragonoderus)

2) Geófilos ou mesófilos: aqueles que vivem no solo, sem estar associados com água. Estão incluidas nesse grupo as tribos Pterostichini, Panagaeini (Coptia), Galeritini (Ancystroglossus), Platynini, Perigonini, Lachnophorini (Euphorticus), Pentagonicini

3) Arborícolas: aqueles que habitam folhas e galhos do dossel de florestas. Fazem parte desse grupo as tribos Collyridini (Ctenostoma), Ozaenini, Bembidiini, Ctenodactylini, Lebiini (Agra, Calleida, Coptodera, Inna, Lebia)

O tamanho corporal dos carabídeos varia de 1 a 60 mm, usualmente de 2,5 a 30 mm (Lawrence e Britton, 1994). A forma do corpo pode variar de plana a muito convexa. Igualmente, a coloração é muito diversa, variando de totalmente negras até

5 cores vivas e metálicas, sendo a maioria das espécies de cor parda escura (Ball 1979).

A maioria dos carabídeos são onívoros de vida livre ou carnívoros que localizam seu alimento através de químico receptores (Ball e Shpeley 2000). Os Alimentam-se de artrópodes mortos ou moribundos e/ou ovos de insetos, porém existem algumas espécies de Harpalinae que são fitófagas (Lawrence e Newton 1982). O estágio larval possui três instares. A maioria das larvas são predadoras, mas algumas se alimentam de frutas ou sementes, e outras são comensais de formigas ou ectoparasitas de pupas de coleópteros (Roig e Domínguez 2001). A diferença dos demais adéfagos, as larvas de Carabidae são terrestres (Thompson 1979). Muitos destes insetos possuem asas posteriores bem desenvolvidas sendo ágeis voadores. No entanto, algumas espécies apresentam asas reduzidas e não voam, estas espécies ocorrem em ilhas e, no caso das zonas tropicais, em ecossistemas de maiores altitudes (i. e. montanhas) (Ball 1979).

A classificação de Carabidae tem recebido grande atenção nos últimos anos, porém ainda existem problemas a serem resolvidos em vários grupos (Martinez 2005), e muitas espécies ainda não foram descritas. O sistema de classificação usado na presente dissertação é de Erwin e Sims (1984).

Área de Estudo

O presente estudo foi realizado em florestas de terra firme na região norte amazônica do Equador. As formações de terra firme alcançam até 600 m acima do nível do mar. Neste tipo de floresta a temperatura oscila entre 24°C e 26°C. A umidade relativa do ar varia de 96% a 100%. A precipitação anual é superior a 3500 mm (Jaramillo e De Vries 2002), apresentando diferenças em relação à estacionalidade. O regime da precipitação do tipo equatorial do hemisfério norte apresenta dois picos de precipitação, um de março a junho e o outro de outubro a novembro. Os períodos menos chuvosos são janeiro, fevereiro, agosto e setembro (Lips e Duivenvoorden 2001). Uma das características mais importantes das florestas de terra firme é que, apesar das chuvas freqüentes, estes sistemas nunca ficam alagados.

A floresta de terra firme é a formação natural com maior extensão na Amazônia equatoriana (Palacios et al. 1999). A maior parte de terra firme está densamente ocupada com redes de drenagem de padrão dendrítico, formado por extensos sistemas de colinas pequenas (aproximadamente o 60% da área total), característica comum nas terras baixas do trópico úmido. O resto da terra firme está em forma de

6 platoa. Em geral as colinas e platoas não ultrapassam os 60 m de altura sobre o nível local dos rios (Lips e Duivenvoorden 2001).

Segundo Palacios et al. (1999) as florestas de terra firme da Amazônia equatoriana são altamente heterogêneas e diversas, com um dossel que atinge 30 m de altura e árvores emergentes que ultrapassam 40 m, sendo a vegetação deste estrato descontínua. As espécies mais representativas no dossel são: Eschweilera coriacea (matamatá), Iriartea deltoidea (paxiubinha, paxiúba-barriguda), Guarea kunthiana (marinheiro), Oenocarpus bataua (patauá), Otoba glycycarpa, Otoba parvifolia (noz moscada santa fé, otoba), Parkia multijuga (paricá, paricá-grande-da- terra-firme), Pouroma minor (purumaí, tourém), Pouroma bicolor (imbúba), Pseudolmedia laevis (inharé folha miúda, muiratinga), Virola duckei (ucuúba), entre outras (Palacios et al. 1999, Pitman et al. 2001). O subdossel está formado por espécies de árvores mais ou menos homogêneas em diâmetro e altura (10 a 20 m), muitas delas com raízes tabulares (Araujo e Enríquez 2005). As espécies abundantes nesse ambiente são: Grias neuberthii, Phytelephas tenhuicaulis (yarina, jarina), Protium nodulosum (breu), Symphonia globulifera (anani), Tetrathyllacium macrophyllum, Virola calophylla (ucubarana) e algumas espécies do gênero Anacardium (Palacios et al. 1999).

O sub-bosque está constituído por árvores, arbustos e plantas com altura de entre 1 a 9 m, se caracteriza por ter uma densa vegetação. Está representado pelas seguintes espécies: Gustavia longifolia, Matisia malacocalyx, Pouteria caimito (abiu, abiurana), Rinorea apiculata, Siparuna decipiens (Palacios et al. 1999, Pitman et al. 2001). No estrato baixo se encontram raízes de árvores e várias espécies dos gêneros Dieffenbachia (comigo-ninguém-pode), Philodendron, Calathea, Oenocarpus bataua (patauá), entre outras (Palacios et al, 1999, Jaramillo e De Vries 2002)

O estudo foi realizado em 19 locais em áreas de floresta de terra firme (Figura 1). De acordo com diferentes condições de cobertura vegetal. Os locais foram categorizados em três tipos: Não-alteradas, Medianamente-alteradas e Alteradas.

Florestas de terra firme Não-alteradas. Nessas florestas a cobertura vegetal se encontrava inalterada até o momento da coleta, devido principalmente ao difícil acesso aos locais. O dossel está a 35 m, mas individualmente existem árvores que ultrapassam esses limites, chegando até 60 m de altura, sendo a vegetação neste estrato descontinua. As espécies vegetais mais representativas são: Guarea sp., Inga sp., Brownea sp., Ireartea deltoidea (paxiubinha), Otoba sp., Eschweilera sp., Oenocarpus bataua (patauá), Licania sp., Sterculia corrugata, Iriartea exorrhiza

7 (paxiuba), Pourouma sp., Brosimum sp., Grias neuberthii, Virola sp., Sterculia apeibophylla e várias espécies das famílias Lauraceae e Moraceae (Pitman et al. 2001).

As amostras em áreas não alteradas ocorreram nos seguintes locais:

1. Lliquino (-77,457° longitude; -1,5° latitude), aproximadamente 7 km ao norte do povoado Villano, no Rio Pastaza.

2. Río Acaro (-77,419° longitude; -1,388° latitude), aproximandamente 25 km ao norte de Lliquino.

3. Pozo Apaika (-75,933° longitude; -0,858° latitude), próximo ao Rio Rumiyacu, dentro do Parque Nacional Yasuní.

4. Nushiño (-77,39° longitude; -1,080° latitude), nos arredores de Waponi, comunidade étnica Waorani, no Rio Nushiño.

5. Zábalo (-75,690° longitude; -0,260° latitude), situada aproximadamente 10 km ao norte da comunidade étnica Cofán de Zábalo do Rio Aguarico, dentro da Reserva de Produção Faunística Cuyabeno.

6. Apaika 1 (-75,887° longitude; -0,822° latitude), entre o Rio Pindoyacu e o Rio Tiputini, na zona intangível do Parque Nacional Yasuní.

7. Apaika 2 (-75,906° longitude; -0,837° latitude), entre o Rio Pindoyacu e o Rio Tiputini, dentro da zona intangível do Parque Nacional Yasuní.

Florestas de terra firme Medianamente-alteradas. Caracterizam-se principalmente pela prática de corte seletivo de madeira, utilizado para o aproveitamento tradicional das comunidades indígenas próximas, como construção de embarcações e casas, ou para a comercialização ilegal das árvores. Nessas áreas, contudo a cobertura vegetal não foi drasticamente modificada, com dossel chegando até 30 m de altura, e árvores emergentes de 40 m de altura. O dossel e subdossel são bastante densos. A presença de cipós e trepadeiras é abundante e estão presentes em todos os estratos verticais. A vegetação característica é: Iriartea exorrhiza (paxiuba), Virola peruviana, Bauhinia arborea, Pouroma cecropiifolia (embauba de vinho).

Neste habitat as amostras ocorreram nos seguintes locais:

1. Ginta (-76,164° longitude, -1,351° latitude), a aproximadamente 1 km de uma trilha que conduz ao Km 110 da rodovia Maxus (empresa petroleira), dentro da Reserva Étnica Waorani, Parque Nacional Yasuní.

8 2. Huataraco (-77,017° longitude; -0,3° latitude), nas proximidades da comunidade Huataraco. A floresta está influenciada principalmente por plantações e extração de madeira que é utilizada para construção de casas.

3. OnkoneGare (-76,441° longitude; -0,661° latitude), nas proximidades do Km 32 da rodovia Maxus (empresa petroleira), dentro da Reserva Étnica Waorani no Parque Nacional Yasuní. O hábitat é influenciado pela abertura da estrada a mesma que facilitou a extração seletiva de madeira.

4. Chontapunta-Mondaña (-77,265° longitude; -0,891° latitude), nas proximidades da comunidade Chontapunta. A floresta é influenciada principalmente pela extração de madeira utilizada para varias atividades do povoado.

5. Sacha El Control 1 (-76,771° longitude; -0,208° latitude), o local amostrado tem um histórico de 30 anos de corte de árvores madeiráveis.

6. Sacha La Texaco 1 (-76,846° longitude; -0,268°Y), o local é influenciado por atividades petroleiras e trilhas que facilitaram o corte de árvores usadas para construção de casas e barcos.

7. Limoncocha Río Blanco Chico (-76,617° longitude; -0,342° latitude), o local é influenciado por atividades de caça e corte seletivo de madeira.

Florestas de terra firme Alteradas. Caracterizam-se pela proximidade de povoados, o que facilita a retirada de árvores, o estabelecimento de áreas de plantações, a coleta de produtos silvestres, a abertura de estradas para trânsito veicular, dentre outros tipos de impactos sobre a floresta. Neste tipo de floresta o dossel não é muito alto, chegando até 20 m de altura. O subdosel e sub-bosque são densos. A vegetação está constituída por árvores pioneiras como Ochroma pyramidale (pau balsa), Cecropia sciadophylla (embaúba), alem de espécies como: Acalypha diversifolia, Urera caracasana (urtigão), Cordia alliodora (louro amarelo), Piper aduncum (aperta ruao), Cecropia ficifolia (Jaramillo e De Vries 2002).

Neste hábitat as amostragens foram realizadas nos seguintes locais:

1. Pompeya Sur (-76,604° longitude; -0,447° latitude), perto da comunidade Kichwa Pompeya Sur, que é ponto de acesso para a rodovia que conduz às instalações da empresa petroleira REPSOL-YPF. A floresta está afetada pelas diferentes atividades do povoado, principalmente extração de árvores para construção de canoas e domicílios, além de existir trânsito veicular e áreas de plantações.

9 2. Lumbaqui Río Aguarico (-77,295° longitude; 0,063° latitude), ao noroeste do povoado Lumbaqui. O hábitat é afetado principalmente pela abertura de vias de acesso e retirada de madeira.

3. Unión San Miguel (-77,138° longitude; -0,759° latitude), nas proximidades da comunidade Kichwa Unión San Miguel, perto do Rio Inchillacu, próximo à estrada La Delicia-Rio Napo. A floresta está influenciada pelo atividades antrópicas da comunidade como extração de árvores para construção de canoas e casas, além do trânsito veicular.

4. Sacha El Control 2 (-76,770° longitude; -0,224° latitude), o local foi alterado para atividades de petróleo e assentamentos humanos. Apresenta vegetação pionera e poucas árvores remanescentes.

5. Sacha La Texaco 2 (-76,836° longitude; -0,266° latitude), perto de uma plataforma petroleira. A área foi alterada faz 10 anos, apresenta vegetação pioneira, arbustos e poucas árvores remanescentes.

Figura 1. Mapa dos locais de estudo. Florestas Não-alteradas: 1 (Lliquino), 2 (Rio Acaro), 3 (Pozo Apaika), 4 (Nushiño), 5 (Zábalo), 6 (Apaika 1), 7 (Apaika 2). Florestas Medianamente-alteradas: 8 (Ginta), 9 (Huataraco), 10 (OnkoneGare), 11 (Chontapunta Mondaña), 12 (Sacha El Control 1), 13 (Sacha La Texaco 1), 14 (Limoncocha Rio Blanco Chico). Florestas Alteradas: 15 (Pompeya Sur), 16 (Lumbaqui Rio Aguarico), 17 (Unión San Miguel), 18 (Sacha El Control 2), 19 (Sacha La Texaco 2).

11 Coleta de dados

Os besouros forma coletados através da metodologia de fumigação proposta por Erwin (1983) com modificações, com uma média de 10 amostras em cada local. Em cada local se delimitava um transecto de 1 km ao longo do qual se penduraram horizontalmente abaixo da cobertura vegetal arbórea, lençóis de nylon de 9 m² (unidade de amostragem), distanciados 100 metros entre si, onde pelo menos abrangeram três árvores com no mínimo 20 m de altura (Figura 2). Durante a noite se fumigava a cobertura vegetal dos pontos de amostragem usando uma fumigadora (Dyna fogger) com inseticida biodegradável (permetrina técnica 3%), durante um minuto, tempo suficiente para cobrir de inseticida os microhábitats presentes nos estratos arbóreos. Os insetos foram coletados e conservando-os em álcool etílico 75%.

Os coleópteros pertencentes à família Carabidae foram separados do material coletado e identificados até morfoespécie. A classificação taxonômica utilizada pertence a Erwin e Sims (1984) e outras revisões (Reichardt 1977, Erwin 1991). O material coletado foi revisado por especialistas para verificar as identificações realizadas ao nível de morfoespécie, garantindo uma não extrapolação da riqueza de espécies devido ao dimorfismo sexual.

Unidade amostral

v v v v v v v v

100 m

Transecto 1 km

Figura 2. Representação esquemática da metodologia de fumigação (Desenho de Valeria Granda).

12 Análise de Dados

Estimativa da riqueza de espécies

Para corrigir o viés próprio da medida de riqueza, se utilizou o estimador não paramétrico Jackknife (Burnham e Overton 1978, 1979, Heltshe e Forrester 1983, Colwell e Coddington 1994). Este é um método que fornece uma estimativa para a riqueza das espécies somando a riqueza observada mais um parâmetro calculado a partir do número de espécies que ocorreram em apenas uma amostra (Krebs 1999). A partir deste método, é possível obter um intervalo de confiança que permite fazer comparações estatísticas entre dois ou mais locais amostrados. Para a realização desta análise foi usado o EstimateS Win 7.5 (Colwell 2000).

Na seguinte equação SJack1 é a riqueza estimada, Sobs é a riqueza observada ou seja o número de espécies coletadas, Q1 é o número de espécies encontradas em apenas uma amostra e m é o número de amostras.

m -1 S = S + Q (Eq. 1) Jack1 obs 1 m

Análise dos padrões da abundância das espécies

Para analisar os padrões da abundância das espécies de Carabidae de dossel, se realizou um ajuste ao modelo log-normal truncado à distribuição das abundâncias (Preston 1948). Foi usado um método de estimação não-linear usando os mínimos quadrados como perda da função no procedimento iterativo quasi-Newton.

A distribuição log-normal é descrita pela seguinte equação:

2 2 S(R) = So exp(-a R ) (Eq. 2) onde:

S(R) = número de espécies na r-ésima classe ou oitava

S0 = número de espécies na classe modal a = (2σ2)1/2 = amplitude inversa da distribuição

S0 é a freqüência das espécies na classe modal e a está inversamente relacionada à dispersão da distribuição.

A qualidade do ajuste foi testada pelo teste do qui-quadrado (Zar 1996). Foram estimados os erros padrões para cada parâmetro e através deles calculado o intervalo

13 de confiança de 95%. Para o cálculo foi utilizada uma rotina no programa MATLAB versão 7.2.0.232 (R2006a).

Análise de taxa bioindicadores

Para encontrar espécies que caracterizam cada tipo de floresta se utilizou o Método Valor Indicador (Indicator Value Method – IndVal), desenvolvido por Dufrêne e Legendre (1997). Este método baseia-se no grau de especificidade de uma espécie (exclusividade a um habitat particular) e a fidelidade (freqüência de ocorrência dentro do mesmo habitat), ambos medidos de maneira independente para cada espécie e que é expressa como porcentagem (McGeoch et al. 2002). Através deste método é possível não apenas identificar as espécies características, as quais são indispensáveis para diagnósticos, mas também as espécies detectoras, que são mais úteis no monitoramento (Van Rensburg et al. 1999, McGeoch et al. 2002).

Já que é comum que espécies de mesmo gênero compartilhem características ecológicas que podem afetar sua resposta às alterações ambientais se analisou não apenas as morfoespécies como também os gêneros. Para restar importância de espécies vágueis nesta análise, morfoespécies e gêneros com apenas um ou dois indivíduos foram eliminadas, o que reduziu de 85 para 42 o número de morfoespécies e de 28 para 17 o número de gêneros avaliados como biondicadores.

Este método se calcula com a seguinte fórmula:

IndVal= Aijx Bij x100 (Eq. 3)

Nindivij Onde: A ij = (Eq. 4) Nindivi

Aij = medida da especificidade

Nindiv ij = número médio de indivíduos da espécie i em todos os locais do grupo j

Nindiv i = é a soma da média dos indivíduos da espécie i em todos os grupos

Nlocaisij Bij = (Eq. 5) Nlocaisi

Bij = medida de fidelidade

Nlocais ij = número de locais no grupo j onde a espécie i está presente,

Nlocais j = número total de locais nesse grupo

14 A significância do valor indicador foi testada pela técnica de Monte Carlo. Foram realizadas 10000 aleatorizações para determinar a significância estatística dos indicadores. As morfoespécies e os gêneros de Carabidae com IndVal estatisticamente diferente do acaso (p<0,05) e maior que 70% são considerados como características do hábitat em questão. Já aqueles com IndVal significativo mas menores que 70% são indicadas como detectoras (Van Rensburg et al. 1999, McGeoch et al. 2002). O IndVal foi calculado utilizando PCOrd versão 5.15 (McCune e Mefford 2006).

RESULTADOS

Descrição Geral da Comunidade

Foram capturados um total de 764 indivíduos de besouros Carabidae de dossel de terra firme, distribuídos em três subfamílias, quatro tribos e 85 morfoespécies (Apêndice I e II). Dos locais amostrados, os que apresentaram maior abundância de carabídeos foram OnkoneGare com 193 indivíduos, seguida por Limoncocha Rio Blanco Chico com 104 e Huataraco com 61, todas em florestas Medianamente- alteradas.

Os gêneros mais abundantes de Carabidae foram Agra (25%), Lebia (19%), Euproctinus (15%) e Coptodera (9%). Os gêneros Agra e Lebia tiveram uma ampla distribuição, ocorrendo em todos os locais estudados. Alguns gêneros apareceram somente em um local como: Heraldinium, que foi registrada em Apaika 2 (floresta Não- alterada), Ogygium, em Limoncocha Rio Blanco Chico (floresta Medianamente- alterada), Apenes e Phacocerus, em Unión San Miguel (floresta Alterada) e Cryptobates em Sacha La Texaco 2 (floresta Alterada).

Foram encontradas 18 morfoespécies de Carabidae de dossel em comum entre florestas Não-alteradas e Medianamente-alteradas, duas entre Não-alteradas e Alteradas, quatro entre Medianamente-alteradas e Alteradas e 20 morfoespécies foram comuns entre os três tipos de florestas (Figura 3, Apêndice IV).

Não-alterado

11,77%

21,18% 2,35%

23,53%

25,8% 2,35% 4,7%

Medianamente-alterado Alterado

Figura 3. Porcentagem de morfoespécies de Carabidae de dossel compartilhadas entre os diferentes tipos de florestas de terra firme da Amazônia equatoriana.

Floresta Não-alterada

Foram coletados 205 indivíduos de 50 morfoespécies. A abundância média foi de 4,1 (± 6,11 desvio padrão). As morfoespécies mais freqüentes foram Goniotropis sp.1 (100% dos locais amostrados), seguido por Lebia sp.1 e Lebia sp.2 (86% dos locais amostrados). As morfoespécies mais abundantes foram Lebia sp.1 com 31 indivíduos (0,403 ± 1,042) (média ± desvio padrão), seguido de Coptodera sp.2 com 25 indivíduos (0,325±1,446) e Agra sp.1 com 19 indivíduos (0,247 ± 0,691).

Para este tipo de floresta foram registrados 23 singletons (espécies com um único indivíduo) e oito doubletons (espécies com dois indivíduos). No que diz respeito a todo o estudo, foram registrados oito singletons (9,4% do total de espécies coletadas) e dois doubletons (2,35% do total de espécies coletadas). Neste tipo de floresta ocorreram 10 morfoespécies exclusivas (Apêndice III).

Floresta Medianamente-alterada

Foram coletados 460 indivíduos de 63 morfoespécies. A abundância média foi de 7,30 (± 13,49). As morfoespécies mais freqüentes foram Agra sp.1 e Onota sp.1 (100% dos locais amostrados), seguido por Lebia sp.1 (86% dos locais amostrados). As morfoespécies mais abundantes foram Euproctinus sp.1 com 91 indivíduos (1,071

16 ± 5,058) (média ± desvio padrão), seguido de Agra sp.1 com 41 indivíduos (0.482 ± 0.766) e Lebia sp.1 com 32 indivíduos (0,376 ± 0,963).

Para este tipo de floresta foram registrados 24 singletons e 11 doubletons. No que diz respeito a todo o estudo, foram registrados 11 singletons (12.94 % do total de espécies coletadas) e 5 doubletons (6% do total de espécies coletadas). Neste tipo de floresta foram encontradas 22 morfoespécies exclusivas (Apêndice III).

Floresta Alterada

Foram capturados 99 indivíduos de 35 morfoespécies. A abundância media foi de 2,83 (± 3,83). As morfoespécies mais freqüentes foram Agra sp.1 (57% dos locais amostrados), seguido por Hyboptera sp.1 (43% dos locais amostrados). As morfoespécies mais abundantes foram Euproctinus sp.1 com 21 indivíduos (0,477 ± 1,959)(média ± desvio padrão), seguido de Agra sp.1 com 10 indivíduos(0,227 ± 0,424) e Lebia sp.11 com nove indivíduos (0,205 ± 0,462).

Para este tipo de bosque foram registrados 18 singletons e sete doubletons. No que diz respeito a todo o estudo, foram registrados sete singletons (8,23% do total de espécies coletadas) e um doubleton (1,17% do total de espécies coletadas). Neste tipo de floresta foram encontradas nove morfoespécies exclusivas (Apêndice III).

Riqueza e Distribuição das Abundâncias das Espécies de Carabidae

As florestas Medianamente-alteradas apresentaram maior riqueza de espécies que florestas Não-alteradas e Alteradas (Figura 4). A variação espacial observada na riqueza, a partir dos valores de variância estimados pelo Jackknife, não mostram grande diferença, sugerindo que do ponto de vista da heterogeneidade ambiental espacial os três sistemas foram semelhantes.

As abundâncias das morfoespécies de Carabidae foram ajustadas ao modelo log-normal tanto para cada local como para cada tipo de floresta. Do total de locais amostrados (19) foram realizados 16 ajustes, os três restantes locais não se ajustaram porque tiveram poucos números de classes. Ao contrário do esperado, o modelo log- normal não discriminou entre locais com e sem perturbação (Tabela 1). Ao analisar por categorias, as florestas Medianamente-alterada e Não-alterada apresentaram um ajuste log-normal da comunidade de besouros Carabidae (Tabela 2).

(Jackknife)

Riqueza de morfoespécies de Carabidade de dossel dossel de Carabidade de morfoespécies de Riqueza 25 NA MA A Categoria Figura 4. Riqueza estimada das espécies de Carabidae pelo procedimento Jackknife, nas florestas Não-alteradas (NA), Medianamente-alteradas (MA) e Alteradas (A) das florestas de terra firme da Amazônia equatoriana. As barras representam o intervalo de confiança de 95%.

Tabela 1. Ajuste das abundâncias de Carabidae de dossel à distribuição log-normal truncada nos diferentes locais amostrados nas categorias NA (Não-alterada), MA (Medianamente-alterada), A (Alterada). So é número de espécies na classe modal, a representa a equitabilidade na distribuição de abundância de espécie, x2 é a estatística do teste qui-quadrado e GL são os graus de liberdade. *Indica que as abundâncias do local não apresentam ajuste ao modelo log-normal.

So a Locais x² GL p Estimado Erro Padrão Estimado Erro Padrão

NA Lliquino 19,999 4,605 0,437 0,160 6,670 2 *<0,001 Pozo Apaika 11,761 1,832 0,289 0,078 4,130 2 0,127 Nushiño 11,100 2,789 0,250 0,113 16,810 3 *<0,001 Zábalo 7,751 3,569 0,189 0,170 2,561 2 0,278 Apaika 1 16,937 12,397 0,636 0,636 435,644 2 *<0,001 Apaika 2 8,758 1,926 0,167 0,070 1,373 3 0,712

MA Ginta 10,361 2,298 0,135 0,059 1,598 3 0,660 Huataraco 16,344 4,152 0,401 0,165 43,788 2 *<0,001 OnkoneGare 11,199 2,655 0,063 0,031 7,328 6 0,292 Contapunta Mondaña 6,614 0,797 0,148 0,035 0,411 3 0,938 Sacha El Control 1 12,867 4,317 0,610 0,286 16,976 2 *<0,001 Sacha La Texaco 1 85,034 21106,1 2,651 248,671 4263,857 1 *<0,001 LRBC 10,512 2,139 0,100 0,041 2,862 4 0,581

A Pompeya Sur 0,644 0,975 -0,018 0,091 <0,001 4 >0,05 Sacha El Control 2 6,088 0,277 0,188 0,017 0,020 2 0,990 Sacha La Texaco 2 15,861 11,640 0,574 0,605 261,746 2 *<0,001

Tabela 2. Ajuste das abundâncias de Carabidae de dossel à distribuição log-normal truncada pertencentes às florestas NA (Não-alterada), MA (Medianamente-alterada) e A (Alterada). So é o número de espécies na classe modal, a representa a equitabilidade na distribuição de abundância de espécies, x2 é a estatística do teste qui-quadrado e GL são os graus de liberdade. *Indica que as abundâncias do local não apresentam ajuste ao modelo log-normal.

Tipos de So a Floresta x² GL p Estimado Erro Padrão Estimado Erro Padrão

NA 22,350 4,405 0,116 0,045 12,754 5 *0,0257

MA 20,942 3,255 0,068 0,022 8,533 6 0,202

A 19,689 3,305 0,166 0,053 5,122 4 0,275

Carabidae como Bioindicador

Das 42 morfoespécies analisadas nove podem ser consideradas como detectoras, pois apresentam valores de IndVal menor a 70% (Tabela 3). A morfoespécie que apresentou a maior porcentagem foi Agra sp.1, quanto aos gêneros, dos 18 analisados três podem ser considerados como detectores (Tabela 4). O gênero Agra apresentou a maior porcentagem de valor indicador. No geral, a maioria dos taxa que puderam ser considerados indicadores estão associados a florestas Medianamente-alteradas ou Alteradas, não sendo encontrada nenhuma espécie indicadora de condições preservadas.

Tabela 3. Morfoespécies de Carabidae com INDVAL significativo. MA (Medianamente- alterada) e A (Alterada).

% Tipo de Floresta Morfoespécie p * IndVal

MA Agra sp.1 9 0,033 MA Agra sp.5 6 0,006 MA Onota sp.1 5 0,028 MA Lebia sp.12 3 0,008 MA Coptodera sp.1 3 0,044 MA Inna sp.5 2 0,026 MA Coptodera sp.4 2 0,020 A Lebia sp.11 6 <0,000 A Lebia sp.9 2 0,010

Tabela 4. Gêneros de Carabidae com INDVAL significativo. MA (Medianamente-alterada) e A (Alterada).

% Tipo de Floresta Gênero p* IndVal

MA Agra 18 0,001 MA Onota 5 0,018 A Cylindronotum 2 0,033

DISCUSSÃO

Existem poucos estudos na bacia amazônica que exploraram os efeitos da perturbação em besouros e nenhum desses estudos enfoca o dossel das florestas. De fato, estudos prévios foram realizados em comunidades de coleópteros terrestres (e.g. Klein 1989, Didham et al. 1998, Quintero e Roslin 2005, Scheffler 2005, Carpio et al. 2009).

Erwin e colaboradores (2005) coletaram 462 espécies de Carabidae de dossel em dois locais de florestas de terra firme da Amazônia equatoriana com intensa

21 amostragem (1200 amostras). Na presente pesquisa foram coletadas 85 morfoespécies em 206 amostras. Os gêneros Agra e Lebia foram os mais abundantes e freqüentes em todos os tipos de bosque. As espécies de Agra são estritamente arbóreas com um grupo de caracteres que são encontrados exclusivamente em grupos altamente especializados do dossel (Erwin 1991). No entanto, algumas espécies são adaptadas à serrapilheira suspensa localizada abaixo do dossel e inclusive a capim de altura. Já as espécies de Lebia são arbóreas e semi-arbóreas, habitam na terra dos arbustos ou do dossel (Erwin 1991).

A floresta Medianamente-alterada apresentou a maior riqueza e abundância observadas, seguida pela floresta Não-alterada. Ao longo dos dados se apresentou uma tendência de alto número de morfoespécies raras. Aproximadamente um terço das morfoespécies observadas foi encontrado apenas uma vez ao longo de todo o estudo. No caso de bosques Não-alterados e Alterados quase metade das morfoespécies foram singletons. Lucky et al. (2002), com um maior esforço de amostragem (900 amostras), encontraram um padrão similar de espécies raras em florestas preservadas de terra firme amazônicas.

Padrões na diversidade de Carabidae

A perturbação é considerada um dos principais fatores que influencia os padrões da diversidade das comunidades naturais (e.g. Connell 1978, Huston 1979, Haddad et al. 2008). Para o presente estudo, foi demonstrado que as transformações da vegetação de florestas de terra firme influenciam a riqueza de espécies de carabídeos de dossel, mas não a distribuição das abundâncias, já que os tipos de floresta estudados apresentaram um padrão diferente ao estabelecido pela teoria.

Distúrbio intermediário e as comunidades de Carabidae de dossel

As perturbações naturais (e.g. fogo, desmoronamento, vulcões, enchentes, clareiras geradas pela queda de árvores) dentro de uma escala de tempo ecológica são consideradas parte integral do funcionamento dos ecossistemas tropicais (Hill e Hill 2001). A dinâmica de alterações naturais nas florestas tropicais do neotrópico está dominada pela queda de árvores, que desempenha um papel central na manutenção da diversidade (Denslow 1995). Espera-se que essas perturbações criem um mosaico de diferentes etapas sucessionais com cada fase mantendo sua própria composição de espécies. Uma importante formulação conceitual dos efeitos das alterações naturais sobre a diversidade é a hipótese do distúrbio intermediário (Connell 1978),

22 proposta inicialmente por Horn (1975). Esta hipótese se prediz que em níveis intermédios de intensidade e freqüência de perturbação há um incremento na riqueza das espécies, já que estarão presentes tanto espécies pioneiras como espécies clímax. Este mesmo padrão é esperado para as perturbações antrópicas, e explica porque neste estudo a floresta Medianamente-alterada apresentou maior riqueza de espécies estimada que nos demais tipos de bosques. Estas florestas contém mais de um terço de espécies raras em todo o estudo. A presença de espécies com apenas um indivíduo é freqüente nos grupos de insetos na região neotropical, com maior ênfase no dossel (Kitching et al. 1997, Basset 2001), mas também poderia representar a entrada eventual de novas espécies “satélites” na comunidade em vista do relaxamento da competição interespecífica.

Em estudos análogos de comunidades de Carabidae na região holártica (Niemelä e Kotze 2009, Magura et al. 2008, Magura et al. 2004, Niemelä et al. 1988) e na Austrália (Davies e Margules 1998) não foram encontrados resultados similares. Considerando outros estudos de besouros em sistemas amazônicos, o estudo de Didham et al. (1998) não revelou diferenças na riqueza das espécies de besouros de serrapilhera entre florestas com diferentes graus de perturbação. Padrões similares apresentaram as comunidades de besouros coprófagos (e. g. Scheffler 2005, Klein 1989).

A estrutura das comunidades é delineada em grande parte pelas interações entre espécies e é explicada principalmente pela competição (Schoener 1982). A ocorrência e importância da competição entre besouros Carabidae tem tido uma grande controvérsia (Lövei e Sunderland 1996). Alguns pesquisadores apoiam a idéia de que a competição interespecífica é uma força importante que influencia na riqueza, na abundância e/ou na distribuição espacial das assembléias de Carabidae presentes (e.g. Lenski 1982a, 1982b, Loreau 1986) ou tem alegado como causa da repartição de recursos que operam principalmente no passado (fantasma da competição passada) (Brandl e Topp 1985, Müller 1987, Erikstad et al. 1989, Loreau 1986). No entanto, outros estudos sugerem que a competição interespecífica não é comum neste grupo (den Boer 1980, 1985, 1986, Hengeveld 1985).

Erwin na sua teoria do pulso-taxon (1979, 1985) propôs que a evolução de Carabidae pode ser conduzida por múltiplas forças incluindo a competição interespecífica. A relativa importância de diferentes fatores pode variar durante o processo evolutivo, por exemplo, o maior “pulso” pode ter sido iniciado pelas mudanças de pressões da predação, mas os refinamentos entre “pulsos” pode ter sido provocado pela competição interespecífica (Erwin 1985).

23 Para Chesson (1991) qualquer par ou conjunto de espécies que competem para coexistir, devem diferenciar-se em formas ecologicamente significativas, mas a mera presença de diferenças ecológicas entre as espécies não garante a coexistência. No caso dos mecanismos de coexistência que dependem da variabilidade ambiental, as diferenças ecológicas definem as várias formas em que as espécies diferem na sua resposta a essa variabilidade (Roxburgh et al. 2004). Por outro lado, pesquisadores sugerem que as condições abióticas (Thiele 1977), a predação (Parmenter e MacMahon 1988) ou mesmo o parasitismo (Andersen e Skorping 1991) podem ser mais importantes na organização das comunidades de Carabidae ou podem moderar os efeitos da competição. Assim, se os efeitos da competição existem podem ser mascarados pelo “ruído” provocado por outros fatores não controlados (Hilborn e Stearns 1982).

Distribuição da abundância nas comunidades de Carabidae de dossel

A distribuição da abundância das espécies é utilizada com freqüência para examinar a relação entre os conjuntos de espécies e seus habitats (Davies et al. 2001). Considera-se que a distribuição log-normal reflete as complexas assembléias das espécies em equilíbrio (Davies et al. 2001, Ugland e Gray 1982, Sugihara 1980, Stenseth 1979). No entanto neste estudo o padrão de abundância das assembléias de Carabidae da floresta Não-alterada não ajustou ao modelo log-normal.

Nummelin (1998) estudando vários grupos de insetos, em áreas de bosque primário e de corte seletivo, concluiu que a distribuição log-normal não pode ser utilizada como um indicador universal da alteração das florestas tropicais. Este argumento foi fundamentado porque a qualidade do ajuste ao modelo log-normal dependeu do lapso de tempo depois da perturbação e do tipo de comunidade. Assim, após 20 anos da perturbação o estado de equilíbrio atingido pelas comunidades naturais não correspondeu à recuperação completa da floresta.

Por outro lado, apesar da possível vantagem para interpretar ou inferir sobre os processos ecológicos a partir dos padrões de distribuição das abundâncias dos organismos, em vários destes processos as comunidades teoricamente poderiam gerar outras distribuições de abundâncias relativas semelhantes (Melo 2008). De acordo com Wilson (1991), as limitações dos métodos de ajuste de dados observados para os diferentes modelos matemáticos obscurecem a distribuição da abundância observada das comunidades aos eventos ecológicos. O fracasso recorrente em encontrar padrões consistentes envolvendo a distribuição de abundância tem sido atribuído ao caráter individual das comunidades estudadas (Watkins e Wilson 1994).

24 Sendo assim, a aplicabilidade e o poder preditivo do modelo log-normal deve ser avaliado com outros grupos e com uma maior robustez nos conjuntos naturais. Segundo Belaoussoff et al. (2003) a avaliação da incidência da perturbação, através do uso do modelo log-normal deve ser feita a partir de um único grupo funcional. Neste contexto os carabídeos de dossel estudados não se ajustariam a este modelo já que estes organismos apresentam vários grupos funcionais, isto expressado na ampla variedade de hábitos alimentares e, portanto, no tamanho do corpo das diferentes espécies. Devido às diferenças de tamanho entre as espécies, é questionável que a competição ocorra entre várias espécies de carabídeos. A diferença de tamanho em Carabidae evidencia diferentes formas de ocupar os microhabitats (para maior detalhe ver Erwin 1979, 1991) e diversos hábitos aliementares (Lövei e Sunderland 1996, Müller 1985), inclusive existem carabídeos que requerem da associação com taxa particulares para completar sua história de vida (Ball e Shpeley 2000). As espécies pequenas (menores do que 10 mm de comprimento) se alimentam unicamente de presas de tamanho menor porque estão limitadas por sua habilidade de capturar ou mastigar suas presas (Hengeveld 1980). Nas espécies grandes o espectro de presas é maior (Rushton et al. 1991) e dessa forma utilizará maior parte dos recursos dentro do habitat (Brown e Maurer 1986, Siemann et al. 1996). Não são apenas diversos os hábitos alimentares nos adultos, entre as larvas existem diferenças adicionais no comportamento de alimentação (Lövei e Sunderland 1996, Thiele 1977). Assim, devido à diversidade de hábitos alimentares durante os diferentes estádios de vida dos carabídeos, as perturbações sobre todas as espécies não terão efeitos uniformes (Belaoussoff et al. 2003)

Cabe mencionar novamente que os gêneros mais abundantes e amplamente distribuídos foram Agra e Lebia. Agra oscila entre 5,5 mm a 26 mm (Erwin 1991). As espécies deste grupo são provavelmente predadoras de artrópodes, tem sido observado que os adultos bebem exsudados de brotos novos e folhas jovens de uma variedade de espécies de árvores, assim como também se alimentam de pólen (Arndt et al. 2001). No entanto é ainda desconhecido se existem espécies que são ou não especialistas em determinados taxa. As espécies deste gênero são encontradas durante todo o ano. Indivíduos tenerais são comuns na época chuvosa (Erwin 1991). Além do mais, se conhece que alguns grupos de espécies de Agra têm características de carabídeos que vivem com formigas (Erwin 1979). Por outro lado, o gênero Lebia apresenta espécies de tamanho que varia entre 2 mm a 9 mm. Indivíduos tenerais foram encontrados em época chuvosa (Erwin 1991). As larvas são ectoparasitoideas de larvas de vários Chrysomelidae (Lindroth 1969). Todas estas particularidades

25 sugerem que os locais de exploração de recursos destes dois grupos sejam diferentes, já que provavelmente, a preferência do microhabitat dos grupos funcionais dos besouros está mais fortemente influenciado pelos hábitos da alimentação (Lassau et al. 2005).

Contrapondo Belaoussoff et al. 2003, está a lógica de como a distribuição log- normal foi deduzida e discutida por May (1975). Naquele estudo, May demonstra que a distribuição emergiria simplesmente como resultado de um grande número de espécies com interações multiplicativas fortes. Essas interações seriam esperadas se a competição interespecífica fosse um fenômeno importante na organização da comunidade. A explicação mais plausível e, que se beneficia de alguns argumentos de Belaoussoff et al. 2003, é que a intensidade de interações interespecíficas na comunidade de carabidae estudada é pequena. Uma forma de isso acontecer é que as diferenças de tamanho minizem a intensidade de interações, restando potencialmente apenas uma competição difusa entre espécies. Outra evidência desse sistema não apresentar uma alta intensidade de competição é a baixa abundância de todas as espécies amostradas. A competição interespecífica é um fenômeno dependente da densidade. Em baixas densidades não se espera que ela tenha influência suficiente na organização do sistema e, consequentemente, não se esperaria uma distribuição log- normal dentro dos argumentos analíticos de May (1975).

Em geral, há forte evidência de que comunidades de insetos de dossel apresentam espécies com baixa abundância em sistemas tropicais (Basset, 1999). Há dois pontos importantes a considerar aqui. O primeiro deles é: o que é abundância baixa? Neste estudo aproximadamente 68% das espécies apresentaram menos de cinco indivíduos. Mas do ponto de vista da teoria da competição, densidades altas e baixas devem ser julgadas em relação à capacidade suporte do ambiente. Isso é fundamental porque só assim poderemos associar densidades altas com a possibilidade de mecanismos interativos, e as densidades baixas com a falta de suporte à importância desses mecanismos. As densidades de Carabidae no dossel podem estar sendo afetadas pela abundância de presas. Assim, o encontro de um ou dois indivíduos de uma espécie poderia indicar apenas que a disponibilidade de recursos é baixa e que essa população está muito perto da capacidade suporte sofrendo alta intensidade de competição. Por outro lado, a existência de um ou dois indivíduos de uma espécie dentro de uma área tão grande pode representar uma baixa probabilidade de encontro inter e intraespecífico e, logo, uma baixíssima probabilidade de que a competição direta realmente ocorra. Considerando as características ecológicas de Carabidade, sua capacidade de movimentação e a

26 possível disponibilidade de presas, se adere à noção de que as comunidades de besouros do dossel da floresta de terra firme representam um sistema onde as interações ecológicas como a competição desempenham um papel secundário.

Se a competição não for um fator importante, o aumento da riqueza de espécies nas áreas medianamente alteradas pode estar sendo causado por mecanismos diferentes daquele sugerido por Connel (1978) e outros estudos que se baseiam no distúrbio intermediário (e.g. Kevan et al. 1997). É possível que intensidades menores de perturbação facilitem a dispersão de espécies bem adaptadas a condições presentes em refúgios como a serrapilheira suspensa no dossel e gere um maior efeito da dispersão e colonização sobre o número total de espécies presentes em cada ponto, ao invés do efeito da competição entre essas espécies. Esse mecanismo aqui sugerido está baseado em uma explicação neutra para os padrões de riqueza. A teoria neutra sustenta que a riqueza local é mais afetada por processos de dispersão do que pelos processos interativos (Hubbell 1997). Estes resultados sugerem que, a teoria neutra também pode representar uma explicação plausível para os padrões encontrados.

Nas áreas muito alteradas, os impactos devem estar efetivamente diminuindo a quantidade de árvores no dossel do sistema. Apenas ali, se poderia assumir que as alterções ambientais estão causando um efeito sério sobre os recursos necessários para a manutenção da assembléia de Carabidae de dossel.

Através da alta diversidade nichos, os insetos são um elemento chave de todas as teias alimentares da floresta tropical e a modificação do habitat pode causar alterações marcantes na estrutura da cadeia alimentar (Tylianakis et al. 2007). Um estudo de Morris et al. (2004, 2005) numa comunidade de hospedeiro-parasitóides da floresta tropical sugere que a remoção de uma única espécie pode ter efeitos indiretos em cascata através de competição aparente. Da mesma forma, alterações na abundância de herbívoros podem levar a cascatas tróficas (Letourneau e Dyer 1998, Dyer e Letourneau 1999). Considerando os efeitos principais que os insetos podem ter sobre o fitness da planta (Marquis 2005) e potencialmente a diversidade de plantas (Janzen 1970), as alterações nas assembléias de insetos podem ter repercussões importantes para o ecossistema tropical.

27 Comunidade de Carabidae e seu papel como indicador

Poucas foram as morfoespécies e os gêneros que atingiram o nível de serem consideradas indicadoras nesse estudo. No caso da floresta Não-alterada não se encontrou nenhum taxon que fosse considerado bioindicador. Isto pode ser explicado pela baixa abundância de carabídeos ou porque as espécies não ocorreram em todos os locais do mesmo tipo de habitat, já que a metodologia IndVal é sensível a estes parâmetros (Tejada-Cruz et al. 2008). As abundâncias reduzidas limitam as possibilidades de que as mesmas espécies sejam encontradas em outras investigações (McGeoch 1998) e, portanto, no seu uso como bioindicadores. Para Atlegrim et al. (1997) as comunidades de carabídeos são dependentes do tamanho amostral devido à distribuição irregular das espécies e, portanto, os resultados da pesquisa podem depender do número de locais estudados. Adicionalmente, os padrões de diversidade das espécies de insetos no neotrópico, em condições naturais, tendem a ter muitas espécies com baixas abundâncias (Magurram 2004). Tais conseqüências estariam elucidadas na existência de várias espécies singletons e doubletons tanto em cada local amostrado como em cada tipo de floresta. Na floresta Não-alterada mais de um terço das espécies registradas para todo o estudo foram raras. Tudo isto em conjunto explicaria a ausência de espécies bioindicadoras para as florestas primárias.

Os gêneros indicadores para florestas Medianamente-alteradas foram Agra e Onota e para as florestas Alteradas Cylindronotum. Todos estes gêneros pertencem à tribo Lebiini (Apêndice IV). A pesar de Agra ser o gênero melhor estudado dentro desse grupo, se desconhece informação relacionada a bioindicação. A maior parte dos trabalhos estão direcionados a estudos de sistemática e taxonomia (e. g. Erwin 2002, 2000a, 2000b, Ardnt et al. 2001), isto devido em parte a enorme quantidade de espécies deste grupo. Especialistas em Carabidae já manifestaram que o excessivo número de espécies provoca problemas para classificação taxonômica e conseqüentemente para estudos ecológicos (Stork 1988, Samways 1994). Para ter uma idéia, existem 567 espécies de Agra descritas e mais de 1.600 estão em museus ainda não descritas (Ardnt et al. 2001) e, com certeza, muitas espécies não foram descobertas (Erwin e Geraci 2009). Rainio e Niemelä (2003) consideram que devido a fatores como estes é muito cedo para avaliar a idoneidade deste grupo como bioindicadores nas florestas tropicais. No entanto para Andersen (1999) a detecção de uma resposta não requer necessariamente uma revisão exaustiva ou a análise ao nível de espécie. De forma similar, Kitching (2006) expressou que embora ainda falta

28 muito para conhecer, já existe o suficiente para poder procurar explicações gerais dos padrões.

Neste estudo foram encontradas unicamente taxa detectores, ou seja, aqueles que abrangem uma ampla gama de estados ecológicos e tem especificidade intermédia (McGeoch 2007). Para MacGeoch et al. (2002), as espécies detectoras seriam mais úteis no monitoramento porque têm diferentes graus de preferência para diferentes estados ecológicos. Deste modo são menos propensas a se tornar vulneráveis do que as espécies características, porque uma grande variedade de habitats ou estados ecológicos fornecem recursos adequados para elas. Neste sentido, isso respalda que os taxa de Carabidae encontrados seriam potenciais bioindicadores da direção em que as mudanças em florestas de terra firme amazônicas estão acontecendo.

Implicações na Conservação Os padrões apresentados nas comunidades de Carabidae de dossel deste estudo têm algumas implicações, particularmente para a conservação das florestas de terra firme. Dado que as florestas Alteradas foram as mais pobres em riqueza de espécies e as que apresentaram menor porcentagem de espécies compartilhadas com florestas primárias e, por outro lado, as florestas Medianamente-alteradas e Alteradas apresentaram taxa detectoras, tudo isto sugere que o dossel das florestas de terra firme está sendo afetado pelas alterações ali observadas.

Pouco se tem enfatizado sobre o valor e a necessidade de conservar os besouros como um importante componente da biosfera, apesar de fornecer numerosos serviços para o ecossistema (Grove e Stork 2000, New 2007). A maioria dos estudos de Coleoptera tem sido desenvolvidos para documentar mudanças nos habitats (e.g. Horgan 2008, Castillo e Lobo 2004, Didham et al. 1998). A maior parte dos estudos ecológicos no grupo não foram realizados com ênfase em questões de conservação como acontece com estudos de mamíferos, aves e outros grandes vertebrados, provavelmente devido à maior facilidade de trabalho inerente a esses grupos (Leather et al. 2008). É assim que, com freqüência, as extinções de insetos são ignoradas por programas de conservação que estão centrados em vertebrados e plantas (Dunn 2005).

Segundo Erwin et al. (2005, 2009) as florestas Amazônicas de terra firme equatorianas são incrivelmente ricas em espécies de Carabidae de dossel, inclusive em escala local. Para estes autores, os padrões de distribuição de espécies de invertebrados provavelmente estão ordenados em mosaico ou em um padrão descontinuo e não distribuídos uniformemente em toda a paisagem local. Contudo

29 Wolda (1992), que analisou um conjunto de dados de 14 anos de insetos de bosques tropicais, observou que tais conjuntos mudam com o tempo, inclusive em florestas não sujeitas a qualquer tipo de perturbação.

Ao longo de todo o estudo foram presentes muitos singletons e doubletons, o que é característica de comunidades de insetos das florestas tropicais (Basset 2001). Um dos critérios usualmente mais citados para seleção de locais para conservação são as espécies raras (Lawler et al. 2003, Margules e Ushe 1981). Mas esse critério é mais fácil de ser utilizado nas regiões temperadas onde as espécies raras são mais bem conhecidas e estas podem ser utilizadas como grupos indicadores para estratégias de conservação (Lawler et al. 2003). Infelizmente, esta realidade não se ajusta nas florestas tropicais (Groombridge 1992).

Erwin et al. 2005 observam que se deve ter atenção quando se tem poucas e grandes áreas conservadas e amplamente separadas, pois elas podem não conservar em grande parte a diversidade biológica existente. Este exemplo pode ser também válido para este estudo. A série de amostragens realizadas ao longo das florestas de terra firme da região descrevem um mosaico de distribuição de Carabidae de dossel para os três diferentes tipos de florestas, mas para ter uma melhor compreensão da dinâmica desse sistema será necessário avaliar se outros grupos presentes no dossel têm padrões de riqueza concordantes que sustentam uma abordagem conservacionista mais geral.

Em um contexto diferente, é relevante mencionar que estudos como estes têm o intuito de gerar informação que sirva como ferramenta para medir as perturbações e suas conseqüências. As florestas de terra firme da Amazônia equatoriana sofrem dramáticas alterações provocadas principalmente pela atividade petroleira que se desenvolve na região (altas taxas de desmatamento, elevados níveis de contaminação dos ambientes aquáticos, contaminação atmosférica, ruído) (Bass et al. 2010, Araújo 2009). As concessões de petróleo cobrem enormes extensões, incluindo áreas protegidas e territórios indígenas (Finer et al. 2008, Araújo 2009), o que demonstra claramente que o acesso aos recursos petrolíferos se superpõe frente aos interesses ambientais e sociais. No entanto, no ano 2007 o Equador emitiu uma iniciativa revolucionária que poderia ter implicações nos trópicos, principalmente naquelas áreas com conflito de extração de recursos naturais e proteção da biodiversidade. Esta inovadora proposta, conhecida como A Iniciativa Yasuní – ITT, manteria pelo menos 850 milhões de barris de petróleo bruto pesado debaixo terra, sem exploração, para proteger a diversidade biológica, respeitar os territórios indígenas e combater a mudança climática (Bass et al. 2010, Finer et al. 2010)

30 Este estudo pretende fornecer uma base científica que sustente estratégias e planos de conservação, assim como o monitoramento ou o manejo de áreas a serem conservadas. Finalmente, parafraseando Erwin et al. (2005), é necessário um novo paradigma de conservação se queremos proteger uma grande parte do patrimônio natural da terra, desde o universo fractal comumente ignorado, aquele dos pequenos insetos.

CONCLUSÕES

A floresta Mediamente-alterada apresentou maior riqueza de espécies comparada com os outros tipos de florestas, suportando a hipótese do distúrbio intermediário. Um dos principais fatores que servem de mecanismo a essa hipótese é a competição interespecífica, mas não existem evidências claras de tal processo para Carabidae de dossel. Uma interação entre capacidade de dispersão e facilitação da dispersão em florestas Medianamente-alteradas pode explicar a alta riqueza ali encontrada.

Contrariamente ao estabelecido pela teoria, as abundâncias das morfoespécies de Carabidae das floresta Não-alterada não se ajustaram ao modelo log-normal. Esse resultado pode ser em parte função da baixa densidade ali encontrada e da variedade das comunidades de besouros estudadas em termos de grupos funcionais de Carabidae, o que está evidenciado na presença das espécies mais abundantes de Agra e Lebia.

Em florestas Não-alteradas não foi encontrado nenhum tipo de bioindicador. Entre as razões deste fato está a baixa abundância de insetos em bosques primários do neotrópico, assim como a distribuição irregular das comunidades de Carabidae. Adicionalmente, foram encontrados taxa detectores em florestas Medianamente- alterada e Alterada, o que confirmaria que os bosques de terra firme estão sendo afetados com a transformação da cobertura vegetal.

As comunidades estudadas no dossel podem ser pouco afetadas por competição interespecífica, mas são afetadas pelas alterações ambientais. A capacidade de dispersão dentro do sistema e a existência de microhabitats adequados podem explicar algumas diferenças de riqueza e a ocorrência de taxa detectores. Essa informação poderia ser utilizada em planos de monitoramento ou mesmo em estratégias para conservação das florestas de terra firme Amazônicas do Equador, que atualmente são as mais propensas a desmatamento, contaminação ou

31 colonização em comparação o resto de habitats amazônicos, devido principalmente a presença das empresas petroleiras.

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49 Apêndice I. Tabela geral de indivíduos coletados.

Espécies de Carabidae de dossel coletadas em florestas de terra firme da Amazônia equatoriana. Fr (freqüência de ocorrência), Ab Total (abundância total), Ab Média (abundância média), DP (desvio padrão).

Ab Ab Subfamília Tribo Espécie Fr DP Total Média

Harpalinae Lebiini Euproctinus sp.1 15 114 0,553 3,395 Harpalinae Lebiini Agra sp.1 51 70 0,340 0,685 Harpalinae Lebiini Lebia sp.1 35 65 0,316 0,901 Harpalinae Lebiini Agra sp.5 29 38 0,184 0,499 Harpalinae Lebiini Coptodera sp.2 19 38 0,184 0,940 Harpalinae Lebiini Hyboptera sp.1 29 37 0,180 0,496 Harpalinae Lebiini Lebia sp.2 21 30 0,146 0,502 Harpalinae Lebiini Onota sp.1 27 30 0,146 0,393 Harpalinae Lebiini Gallerucidia sp.1 14 26 0,126 0,680 Harpalinae Lebiini Agra sp.4 19 24 0,117 0,402 Harpalinae Lebiini Lebia sp.3 14 21 0,102 0,468 Harpalinae Lebiini Coptodera sp.1 13 20 0,097 0,419 Harpalinae Lebiini Agra sp.6 13 15 0,073 0,296 Harpalinae Lebiini Calleida sp.1 12 14 0,068 0,288 Harpalinae Lebiini Agra sp.10 13 13 0,063 0,244 Harpalinae Lebiini Coptodera sp.4 6 13 0,063 0,384 Harpalinae Lebiini Inna sp.2 9 10 0,049 0,237 Harpalinae Lebiini Lebia sp.11 9 10 0,049 0,237 Harpalinae Lebiini Hyboptera sp.2 8 8 0,039 0,194 Harpalinae Lebiini Lebia sp.12 7 8 0,039 0,217 Carabinae Cicindelini Ctenostoma sp.2 7 7 0,034 0,182 Harpalinae Lebiini Inna sp.3 1 7 0,034 0,488 Harpalinae Lebiini Inna sp.4 6 7 0,034 0,207 Harpalinae Lebiini Inna sp.5 5 7 0,034 0,250 Harpalinae Lebiini Agra sp.2 6 6 0,029 0,169 Harpalinae Lebiini Agra sp.7 6 6 0,029 0,169 Harpalinae Lebiini Calleida sp.3 5 5 0,024 0,154 Harpalinae Lebiini Eucheila sp.1 4 5 0,024 0,183 Harpalinae Helluonini Helluobrochus sp.2 3 4 0,019 0,170 Harpalinae Lebiini Agra sp.12 4 4 0,019 0,138 Harpalinae Lebiini Calleida sp.2 3 4 0,019 0,170 Harpalinae Lebiini Inna sp.1 4 4 0,019 0,138 Harpalinae Lebiini Lebia sp.7 4 4 0,019 0,138 Harpalinae Lebiini Pseudotoglossa sp.1 3 4 0,019 0,170 Harpalinae Lebiini Thoasia sp.1 4 4 0,019 0,138 Paussinae Ozaenini Pachyteles sp.1 4 4 0,019 0,138 Harpalinae Helluonini Helluobrochus sp.1 3 3 0,015 0,120 Harpalinae Lebiini Agra sp.9 3 3 0,015 0,120 Harpalinae Lebiini Cylindronotum sp.1 3 3 0,015 0,120 Harpalinae Lebiini Euproctinus sp.2 1 3 0,015 0,209 Harpalinae Lebiini Lebia sp.9 3 3 0,015 0,120

50 Apêndice I (continuação). Tabela geral de indivíduos coletados.

Ab Ab Subfamília Tribo Espécie Fr DP Total Média

Harpalinae Lebiini Nemotarsus sp.1 3 3 0,015 0,120 Carabinae Cicindelini Ctenostoma sp.3 2 2 0,010 0,098 Harpalinae Lebiini Agra sp.11 2 2 0,010 0,098 Harpalinae Lebiini Agra sp.13 2 2 0,010 0,098 Harpalinae Lebiini Agra sp.15 2 2 0,010 0,098 Harpalinae Lebiini Calleida sp.4 2 2 0,010 0,098 Harpalinae Lebiini Calleida sp.5 2 2 0,010 0,098 Harpalinae Lebiini Calleida sp.7 2 2 0,010 0,098 Harpalinae Lebiini Eucheila sp.2 2 2 0,010 0,098 Harpalinae Lebiini Geballusa sp.1 2 2 0,010 0,098 Harpalinae Lebiini Inna sp.6 1 2 0,010 0,139 Harpalinae Lebiini Lebia sp.4 2 2 0,010 0,098 Harpalinae Lebiini Plochonius sp.1 2 2 0,010 0,098 Harpalinae Lebiini Pseudotoglossa sp.2 2 2 0,010 0,098 Harpalinae Lebiini Straneotea sp.1 2 2 0,010 0,098 Paussinae Ozaenini Goniotropis sp.1 10 2 0,010 0,098 Paussinae Ozaenini Goniotropis sp.3 2 2 0,010 0,098 Paussinae Ozaenini Pachyteles sp.2 2 2 0,010 0,098 Carabinae Cicindelini Ctenostoma sp.1 1 1 0,005 0,070 Carabinae Cicindelini Ctenostoma sp.4 1 1 0,005 0,070 Harpalinae Lebiini Agra sp.14 1 1 0,005 0,070 Harpalinae Lebiini Agra sp.3 1 1 0,005 0,070 Harpalinae Lebiini Agra sp.8 1 1 0,005 0,070 Harpalinae Lebiini Apenes sp.1 1 1 0,005 0,070 Harpalinae Lebiini Calleida sp.6 1 1 0,005 0,070 Harpalinae Lebiini Calleida sp.8 1 1 0,005 0,070 Harpalinae Lebiini Coptodera sp.3 1 1 0,005 0,070 Harpalinae Lebiini Cryptobates sp.1 1 1 0,005 0,070 Harpalinae Lebiini Cylindronotum sp.2 1 1 0,005 0,070 Harpalinae Lebiini Epikastea sp.1 1 1 0,005 0,070 Harpalinae Lebiini Epikastea sp.2 1 1 0,005 0,070 Harpalinae Lebiini Heraldinium sp.1 1 1 0,005 0,070 Harpalinae Lebiini Hybopteroides sp.1 1 1 0,005 0,070 Harpalinae Lebiini Lebia sp.5 1 1 0,005 0,070 Harpalinae Lebiini Lebia sp.6 1 1 0,005 0,070 Harpalinae Lebiini Lebia sp.8 1 1 0,005 0,070 Harpalinae Lebiini Lebia sp.10 1 1 0,005 0,070 Harpalinae Lebiini Lebia sp.13 1 1 0,005 0,070 Harpalinae Lebiini Leia sp.1 1 1 0,005 0,070 Harpalinae Lebiini Leia sp.2 1 1 0,005 0,070 Harpalinae Lebiini Ogygium sp.1 1 1 0,005 0,070

51 Apêndice I (continuação). Tabela geral de indivíduos coletados.

Ab Ab Subfamília Tribo Espécie Fr DP Total Média

Harpalinae Lebiini Onota sp.2 1 1 0,005 0,070 Harpalinae Lebiini Phacocerus sp.1 1 1 0,005 0,070 Paussinae Ozaenini Goniotropis sp.2 1 1 0,005 0,070 Paussinae Ozaenini Pachyteles sp.3 1 1 0,005 0,070

52 Apéndice II. Tabela geral dos gêneros coletados

Riqueza (Riq) e abundância (Ab) observada de gêneros de Carabidae de dossel nas florestas de terra firme Não-alteradas (NA), Medianamente-alteradas (MA) e Alteradas (A) da Amazônia equatoriana.

NA MA A Subfamília Tribo Gênero Riq Ab Riq Ab Riq Ab

Carabinae Cicindelini Ctenostoma 2 6 3 4 1 1 Harpalinae Helluonini Helluobrochus 2 3 2 4 Lebiini Agra 11 52 12 110 10 26 Calleida 5 10 7 18 1 3 Coptodera 3 29 3 42 1 1 Cryptobates 1 1 Cylindronotum 1 1 2 3 Epikastea 2 2 Eucheila 1 2 2 5 Euproctinus 1 2 2 94 1 2 Gallerucidia 1 8 1 18 Geballusa 1 1 Heraldinium 1 1 Hyboptera 2 11 2 27 2 7 Hybopteroides 1 1 Inna 3 5 6 27 3 5 Lebia 5 51 9 75 6 22 Leia 1 1 1 1 Nemotarsus 1 1 1 2 Ogygium 1 1 Onota 1 8 2 21 1 2 Phacocerus 1 1 Plochonius 1 1 1 1 Pseudotoglossa 1 3 1 1 1 2 Straneotea 1 2 Thoasia 1 2 1 2 Paussinae Ozaenini Goniotropis 3 3 2 1 1 1 Pachyteles 2 2 3 4 1 1

53 Apêndice III. Tabela das espécies exclusivas.

Morfoespécies exclusivas de Carabidae de dossel nos locais coletados, Ll (Lliquino), RAc (Rio Acaro), PAp (Pozo Apaika), Nus (Nushiño), Zab (Zábalo), Ap2 (Apaika 2), Gin (Ginta), Hua (Huataraco), OG (OnkoneGare), ChM (Chontapunta Mondaña), SEC1 (Sacha El Control 1), SLT1 (Sacha La Texaco 1), LRBC (Limoncocha Rio Blanco Chico), LRAg (Lumbaqui Rio Aguarico), USM (Unión San Miguel), SEC2 (Sacha El Control 2), SLT2 (Sacha La Texaco 2).

Número de Tipo de Floresta Morfoespécie (Tribo) Locais presentes indivíduos

Não-alterado Ctenostoma sp.1(Cicindelini) RAc 1 Agra sp.3 (Lebiini) Ll 1 Calleida sp.6 (Lebiini) Ap2 1 Coptodera sp.3 (Lebiini) Nus 1 Geballusa sp.1 (Lebiini) PAp, Zab 2 Heraldinium sp.1 (Lebiini) Ap2 1 Lebia sp.5 (Lebiini) Nus 1 Leia sp.1 (Lebiini) RAc 1 Straneotea sp.1 (Lebiini) PAp, Zab 2 Goniotropis sp.2 (Ozaenini) RAc 1

Medianamente-alterado Ctenostoma sp.3 (Cicindelini) Hua 1 Ctenostoma sp.4 (Cicindelini) Hua 1 Agra sp.14 (Lebiini) OG 1 Calleida sp.5 (Lebiini) Gin, Hua 2 Calleida sp.7 (Lebiini) Hua, OG 2 Calleida sp.8 (Lebiini) OG 1 Coptodera sp.4 (Lebiini) OG 1 Epikastea sp.1 (Lebiini) Gin 1 Epikastea sp.2 (Lebiini) OG 1 Eucheila sp.2 (Lebiini) Huat 1 Euproctinus sp.2 (Lebiini) LRBC 1 Inna sp.3 (Lebiini) Gin 1 Inna sp.5 (Lebiini) OG, ChM, LRBC 3 Inna sp.6 (Lebiini) LRBC 1 Lebia sp.6 (Lebiini) OG 1 Lebia sp.7 (Lebiini) OG 1 Lebia sp.12 (Lebiini) LRBC 1 Lebia sp.13 (Lebiini) LRBC 1 Leia sp.2 (Lebiini) SEC1 1 Ogygium sp.1 (Lebiini) LRBC 1 Onota sp.2 (Lebiini) SEC1 1 Pachyteles sp.3 (Ozaenini) SLT 1 1

Alterado Agra sp.8 (Lebiini) USM 1 Cryptobates sp.1 (Lebiini) SLT2 1

54 Apêndice III continuação. Tabela das espécies exclusivas.

Número de Tipo de Floresta Morfoespécie (Tribo) Locais presentes indivíduos

Alterado Cylindronotum sp.2 (Lebiini) USM 1 Hybopteroides sp.1 LRAg 1 Lebia sp.8 (Lebiini) USM 1 Lebia sp.9 (Lebiini) SLT2 1 Lebia sp.10 (Lebiini) SLT2 1 Phacocerus sp.1 (Lebiini) USM 1 Pseudotoglossa sp.2 (Lebiini) SEC2 1

55 Apêndice IV. Tabela das espécies comuns.

Morfoespécies de Carabidae de dossel comuns entre os diferentes tipos de florestas. NA (Não-alterado), MA (Medianamente-alterado), A (Alterado).

Tribo Espécie NA-MA NA-A MA-A NA-MA-A

Cicindelini Ctenostoma sp.2 X Helluonini Helluobrochus sp.1 X Helluobrochus sp.2 X Lebiini Agra sp.1 X Agra sp.10 X Agra sp.11 X Agra sp.12 X Agra sp.13 X Agra sp.2 X Agra sp.4 X Agra sp.5 X Agra sp.6 X Agra sp.7 X Agra sp.9 X Agra sp.15 X Calleida sp.1 X Calleida sp.2 X Calleida sp.3 X Calleida sp.4 X Coptodera sp.1 X Coptodera sp.2 X Cylindronotum sp.1 X Eucheila sp.1 X Euproctinus sp.1 X Gallerucidia sp.1 X Hyboptera sp.1 X Hyboptera sp.2 X Inna sp.1 X Inna sp.2 X Inna sp.4 X Lebia sp.1 X Lebia sp.2 X Lebia sp.3 X Lebia sp.4 X Lebia sp.11 X Nemotarsus sp.1 X Onota sp.1 X Plochonius sp.1 X Pseudotoglossa sp.1 X Thoasia sp.1 X Ozaenini Goniotropis sp.1 X Goniotropis sp.3 X Pachyteles sp.1 X Pachyteles sp.2 X