UNIVERSIDADE FEDERAL DE PELOTAS Programa de Pós-Graduação em Parasitologia

Dissertação

Padrões de diversidade de Muscidae (Insecta, Diptera) na Planície Costeira do Rio Grande Do Sul, Brasil.

Ândrio Zafalon da Silva

Pelotas, 2013

ÃNDRIO ZAFALON DA SILVA

PADRÕES DE DIVERSIDADE DE MUSCIDAE (INSECTA, DIPTERA) NA PLANÍCIE COSTEIRA DO RIO GRANDE DO SUL

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Parasitologia da Universidade Federal de Pelotas, como requisito parcial à obtenção do título de Mestre em Ciências (área do conhecimento: Parasitologia).

Orientador: Prof. Dr. Rodrigo Ferreira Krüger

Pelotas, 2013

Banca examinadora:

Prof. Dr. Rodrigo Ferreira Krüger (UFPel) (Orientador) Prof. Dr. Cláudio José Barros de Carvalho (UFPR) Prof. Dr. Marco Silva Gottschalk (UFPel) Prof. Dr. Paulo Bretanha Ribeiro (UFPel) Profª. Drª. Élvia Elena da Silveira Vianna (UFPel) (Suplente)

Dedico este trabalho aos meus pais Antônio e Nara, aos meus irmãos Bruna e Renan, e aos meus verdadeiros amigos.

Agradecimentos

Parafraseando minha amiga Maritza Dode, peço ao leitor sem paciência que não morra durante a leitura dos agradecimentos, pois: „‟Eles são destinados a pessoas bem específicas, portanto, pule esta prolongada parte, sem prejuízo para a compreensão do texto a seguir‟‟. Depois de muito escrever (escrever, e escrever...) neste trabalho, penso que cheguei à etapa mais dificultosa do caminho: os agradecimentos. Antes de tudo, quando penso em agradecer algo a alguém, não vou deixar de pensar jamais em meus pais, Antônio e Nara. Agradeço vocês dois de forma incondicional, meu carinho e amor à seu exemplo! A meus pais devo tudo, juntamente a meus irmãos, Bruna e Renan, e por isso dedico este trabalho a eles. Amo vocês por tudo, não só pelo sustento financeiro, que não foi pouco (risos ou lágrimas), mas agradeço principalmente todo amor, proteção e apoio às decisões mais importantes de minha vida, por isso e todos os fatores que dão real sentido à palavra „‟Família‟‟. Família que de um jeito ou de outro, apesar dos pesares, jamais deixará de ser o que é, e o que significa. Ainda no circulo familiar agradeço muito minha tia Beatriz, pelas inúmeras cobranças do andamento deste trabalho: „‟E aquela tabela, tá pronta‟‟?. Agradeço também ao meu primo João Pedro por atrapalhar inúmeras horas de trabalho para contar seus causos profundamente „‟verdadeiros‟‟ e me ajudar a desopilar com várias jogatinas. Com muito amor presto incondicionais agradecimentos, e também dedico o trabalho, à minha madrinha, Lurdes, por acreditar em mim sempre, independente da decisão, desde que não seja sair no frio sem um casaco. Obrigado Dinda, eu te amo. A partir do momento que mencionamos a palavra família, várias surgem à tona, principalmente aquelas que são os agrupamentos artificiais criadas a partir do vínculo com outros anormais problemáticos (lê-se amigos). Este é um momento, em especial, bem complicado, pois o esquecimento de menção a alguém aqui pode ser passível de punição com a morte (ou quase hahahaha, é sério). Cronologicamente vou estabelecendo a seção de agradecimentos aos amigos e não por importância, pois se você está aqui, não se preocupe você é/foi MUITO importante.

Começando por aqueles que nos acompanham de longa data, deixo minha singela homenagem de carinho aos inestimáveis amigos: Flávio Foster e Naty Ávila, Irving da Silva, Roberta Hoffmann, Naej Bassini, Camila Islas, Jusoan Lang Mór, Lucas Viscardi, Thiago da Silveira, Charles Klazer, Ricardo Barbosa, Adriano Vieira e Ingrid Faber. Sinto dizer, mas vocês não fazem parte deste trabalho, vocês fazem parte de mim. A vocês faço extensão do conceito de fraterno, irmão. Aos amigos da „‟panela‟‟: Lucas Moura e Tássia Vasconcelos, Maritza Dode, Greicy Peglow, Marcos Monteiro, Nathália Bazanella, Manu Sallis, Marina Tokumoto, Gilson Kohls, Vilmar Neto agradeço por existirem, nossa amizade é notável e foi lapidada em momentos de difíceis escolhas, amizade forjada no calor não é qualquer impacto que separa, não é? Aos inestimáveis amigos, que hoje já são com toda certeza de longa data, e foram (são, e serão) imprescindíveis não exclusivamente neste trabalho, mas na minha vida: Juliano Lessa, Marcial Cárcamo, Leonardo Monte, Vinicius Farias, Robledo Gil, Eduardo Bernardi, Lisiane Volcão, Edison Souza, Leonardo Zanchetta, Demetrius Martins, Pollyana Pires, Karen Bueno, Eliza Rossi, Gustavo Lessa, Alessandro Romano, Jucelio Duarte, Igor Fernandes, Romulo Vitória, Jeferson Bugoni e Luísa Iepsen, Francielly Felchicher, Élvia Viana, Cris Zimmer, Kathleen Winkel e Gládis Ribeiro. Sem vocês a vida seria um tédio total. Aos meus caros amigos e colegas de trabalho, sem os quais o caminho teria sido muito mais árduo, longo, e longo e longo... (hahaha): Richard Emmerich, Rapha Medeiros, Dayana Bittencourt, Suelen Oliveira, Samuel Cunha e novamente, Juliano Lessa Pinto Duarte, amigo de longa data, pela força nas identificações de gênero do material do Taim e pelos ingleses da vida como diria o Marcial Cárcamo. Aos caros colegas de laboratório pelo bom convívio: Paulo, Thamiris, Hugo, Patrícia e Matheus. Aos meus companheiros de Judô e Jiu-Jitsu da família Guetho Pelotas, que além do relacionamento Mestre/colega de treino, hoje os considero inestimáveis amigos e exemplos que vou levar para a vida: Marco Almeida, Renato Guimarães, Humberto Gallina, Anderson Nunes, Rafael Leitzke, Daniel Porto, Franciellen Moreira, Bruno Pinho, Matheus Alves e Kristen, Emmanuel Oliveira, Ismael Coelho, Tio Paulo, Vinicius Moreira e Diemerson. Obrigado a todos por me proporcionarem o excelente convívio e como diria o Betão, ensinamentos para levar para a vida. Oss!

Aos meus inúmeros professores e mestres durante minha pós-graduação, por todos os exemplos e ensinamentos dos quais me serviram de base para a formação pessoal e profissional. Agradeço aqui não só aqueles que desejo espelhar-me, mas também àqueles os quais não pretendo seguir como exemplo. A alguns colegas de pós-graduação, obrigado pelo bom convívio e pelo aprendizado mútuo. A CAPES pela bolsa de mestrado, que viabilizou a realização deste trabalho. Ao CNPq, pelo fomento do projeto de pesquisa. Aos gestores de todas as Unidades de Conservação que nos recepcionaram muito bem e nos permitiram coletar nas instalações, assim como os proprietários das áreas particulares que nos permitiram coletar e circular por seus campos. Muito obrigado! Satisfatoriamente agradeço ao Prof. Dr. Claudio José Barros de Carvalho, por ter cedido espaço em seu laboratório e pela abertura das portas à coleção entomológica Padre Jesus Santiago Moure, para que assim pudéssemos realizar a confirmação de parte do material identificado. Agradeço também aos amigos Frederico Kirst e Lica Haseyama, que além de me acolher no conforto de seu lar (espoliando sua paciência de forma parasitária), me auxiliaram na foresia até o Centro Politécnico da UFPR, durante minha estadia em Curitiba. A Lica um muito obrigado pelas constantes e pacienciosas „‟esticadas de perna‟‟ até a coleção para pegar material (hahaha). Ao meu primeiro orientador e grande amigo Prof. Dr. Paulo Bretanha Ribeiro, por parte (ir)responsável (hahaha) pelo caminho que escolhi trilhar, a Entomologia. Agradeço-o por todos os ensinamentos e por ser uma referência de integridade! Ao grande amigo, e orientador Prof. Dr. Rodrigo Ferreira Krüger, pela amizade, pelos ensinamentos e, sobretudo pelo voto de confiança para a execução deste projeto. Sem palavras por toda força, muito obrigado!

“Quando a última árvore tiver caído, Quando o último rio tiver secado, Quando o último peixe for pescado, Vocês vão entender que o dinheiro não se come”.

Greenpeace

Resumo

ZAFALON-SILVA, Â Padrões de Diversidade de Muscidae (Insecta, Diptera) na Planície Costeira do Rio Grande do Sul, Brasil. 2013. 156f. Dissertação (Mestrado em Parasitologia) – Instituto de Biologia, Universidade Federal de Pelotas, Pelotas.

A fragmentação das áreas naturais é uma das maiores preocupações entre os ecólogos da conservação na atualidade, principalmente em áreas com uma grande diversidade de habitats como a Planície Costeira do Rio Grande do Sul. A fim de prover embasamento aos gestores responsáveis pela manutenção das áreas naturais e desenvolver o conhecimento sobre a família Muscidae no sul do Brasil, o presente estudo objetivou conhecer a biodiversidade da família Muscidae, além de propor um método para a avaliação do padrão de relacionamento espécie área (SAR) sem utilizar esforço amostral distinto entre as áreas de diferentes tamanhos. Para isso, foram instaladas 140 armadilhas Malaise distribuídas em 35 áreas de cinco regiões na Planície Costeira. Cada região foi composta por sete áreas com quatro armadilhas com distâncias proporcionais. Foram coletados 6102 indivíduos distribuídos entre 120 espécies/morfoespécies nas cinco regiões. A partir das listas podemos constatar o grau de conservação e a influência da ação antrópica nas áreas naturais amostradas, principalmente pela presença de espécies de Muscinae e Coenosiinae. A similaridade entre as comunidades de Muscidae foi determinada pela proximidade entre os locais de coletas ou pelas condições climáticas do período, e observamos ainda uma relação positiva no relacionamento espécie-área para os modelos linear e logístico. Apesar do modelo com a função de poder não ser significativo, apresentou coeficientes que possibilitam a interpretação dos tipos de fragmentos que existem na planície costeira do RS.

Palavras-chave: Biodiversidade. Conservação. Bioma Pampa. Relacionamento espécie-área. Amostragem uniforme. Amostragem proporcional.

Abstract

ZAFALON-SILVA, Â Diversity patterns of Muscidae (Insecta, Diptera) in the Coastal Plains of Rio Grande do Sul, Brazil. 2013. 156f. Dissertação (Mestrado em Parasitologia) – Instituto de Biologia, Universidade Federal de Pelotas, Pelotas.

The fragmentation of natural environments is a major concern among conservation ecologists nowadays, especially in areas with a great diversity of habitats as the coastal plains of Rio Grande do Sul. In order to provide the basis to the managers responsible for the maintenance of natural areas, as well as to develop the knowledge of the Muscidae family in the southern Brazil, this study aimed to determine the biodiversity of the Muscidae family, in addition to proposing a method to evaluate the pattern of the species-area relationship (SAR) without using a different sampling effort between the areas of different sizes. To do that, 140 Malaise traps were installed distributed in 35 areas of five regions in the Coastal Plains. Each region was composed of seven areas with four traps at proportional distances. A total of 6102 individuals were collected distributed among 120 species/morphspecies in the five regions. Based on the lists it can be stated the degree of conservation and the anthropic influence on the studied areas, mainly by the presence of the species of Muscinae and Coenosiinae. The similarity between the communities of Muscidae was determined by the proximity of the collection places or by the climatic conditions of the period, and it was also observed a positive relationship in the species-area relationship for the linear and logistic models. Although the model with the power function is not significant, it showed coefficients that allow the interpretation of the types of fragments that occur in the coastal plains of RS.

Key words: Biodiversity. Conservation. Pampa biome. Species-area relationship. Uniform sampling. Proportional sampling.

Lista de Figuras

Figura 1 Imagem de satélite com a distribuição geográfica das áreas amostrais (uma área amostral = conjunto de 4 armadilhas Malaise) na Planície Costeira do Rio Grande do Sul. (1), Região 1; (2), Região 2; (3), Região 3; (4), Região 4; (5), Região 5...... 33

Figura 2 Região 1 de coleta na Planície Costeira do Rio Grande do Sul. A. Imagem de satélite com a distribuição geográfica do ponto médio das áreas amostrais (uma área amostral = conjunto de 4 armadilhas Malaise); B. Visão externa de um fragmento de mata no entorno do Arroio Corrientes; C. Campo e fragmento de mata no entorno do Arroio Pelotas...... 36

Figura 3 Região 2 de coleta na Planície Costeira do Rio Grande do Sul. A. Imagem de satélite com a distribuição geográfica do ponto médio das áreas amostrais (uma área amostral = conjunto de 4 armadilhas Malaise); B. Arroio do Lami; C. Margens do Rio Camaquã...... 40

Figura 4 Região 3 de coleta na Planície Costeira do Rio Grande do Sul. A. Imagem de satélite com a distribuição geográfica do ponto médio das áreas amostrais (uma área amostral = conjunto de 4 armadilhas Malaise); B. Clareira entre fragmentos de mata na ESEC Taim; C. Imagem do ponto de maior altitude nas dunas internas na ESEC Taim evidenciando o dossel da vegetação adjacente...... 42

Figura 5 Região 4 de coleta na Planície Costeira do Rio Grande do Sul. A. Imagem de satélite com a distribuição geográfica do ponto médio das áreas amostrais (uma área amostral = conjunto de 4 armadilhas Malaise); B. Visão da estrada interna do Parque Estadual Itapuã; C. Panorama geral das dunas do Parque Estadual Itapeva; D. Pórtico de entrada do Parque Municipal Natural Tupancy...... 48

Figura 6 Região 5 de coleta na Planície Costeira do Rio Grande do Sul. A. Imagem de satélite com a distribuição geográfica do ponto médio das áreas amostrais (uma área amostral = conjunto de 4 armadilhas Malaise); B. Clareira de acesso ao fragmento da Fazendo do Boiadeiro no Parque Nacional da Lagoa do Peixe; C. Lagoa do Pai João no Parque Nacional da Lagoa do Peixe... 51

Figura 7 Armadilha Malaise modificada, instalada no interior de um fragmento de mata na Planície Costeira do Rio Grande do Sul.. 53

Figura 8 Modelo didático explicativo para o distanciamento proporcional das armadilhas Malaise nas áreas amostrais...... 58

Figura 9 Esquema demonstrativo do conjunto de análises e modelos utilizados para análise de agrupamentos detecção do relacionamento espécie-área (SAR) em Muscidae e seus subagrupamentos (Guildas)...... 113

Figura 10 Relacionamento entre a distância das armadilhas e a Diversidade Gama. A, Modelo linear na análise geral; B, Modelo logístico na análise geral; C, Modelo linear na guilda predadores/predadores; D Modelo logístico na guilda predadores/predadores...... 117

Figura 11 Relacionamento entre a distância das armadilhas e a Diversidade Gama com o modelo de poder. A, Muscidae; B, Coenosiinae...... 118

Figura 12 Análise de agrupamento distinguindo locais e regiões de acordo com a identificação das espécies e morfoespécies de Muscidae. Foram consideradas as abundâncias das espécies e o método de ligação completa com distância euclidiana...... 120

Figura 13 Análise de agrupamento distinguindo locais e regiões de acordo com o subagrupamento para guilda de predador/predador. Foram consideradas as abundâncias das espécies e o método de ligação completa com distância euclidiana...... 121

Figura 14 Análise de agrupamento distinguindo locais e regiões de acordo com o subagrupamento para guilda de predadores/saprófagos. Foram consideradas as abundâncias das espécies e o método de ligação completa com distância euclidiana...... 122

Figura 15 Análise de agrupamento distinguindo locais e regiões de acordo com o subagrupamento para guilda de saprófagos/saprófagos. Foram consideradas as abundâncias das espécies e o método de ligação completa com distância euclidiana...... 123

Lista de Tabelas

Tabela 1 Tabela com as médias de temperatura referentes aos períodos de exposição das armadilhas Malaise nas cinco Regiões amostradas na Planície Costeira do Rio Grande do Sul. Tmax, média das temperaturas máximas; Tmin, média das temperaturas minímias; UR%, porcentagem média da umidade relativa do ar. Dados meteorológicos obtidos junto ao INMET...... 57

Tabela 2 Unidades taxonômicas (espécies/morfoespécies) de Muscidae (Insecta, Diptera) em função das cinco regiões de coleta na Planície Costeira do Rio Grande do Sul. Região 1 – Arroio Pelotas, Arroio Corrientes, Arroio Turuçu (Arroio Grande); Região 2 – Reserva Biológica do Lami, Rio Camaquã (Vila Pacheca), RPPN Barba Negra; Região 3 – ESEC Taim; Região 4 – P.E. Itapuã, P.E. Itapeva, P.E. José Lutzenberger (P. Guarita), P.M. Tupancy; Região 5 – Parque Nacional da Lagoa do Peixe. Classificação segundo Carvalho et al. (2005)...... 62

Tabela 3 Relação das Guildas Taxonômicas de Muscidae (Insecta, Diptera) segundo Carvalho, et al. 1989, de acordo com as cinco regiões de coleta da Planície Costeira do Rio Grande do Sul. (S), Riqueza de espécies; ABUND, Abundância dos espécimes coletados...... 69

Tabela 4 Distribuição da diversidade de Muscidae na Planície Costeira do Rio Grande do Sul, de acordo com as guildas tróficas segundo Skidmore (1985) para os diferentes estágios de desenvolvimento; (S), Riqueza; ABUND, Abundância de espécimes; FR%, Frequência relativa em porcentagem; s, guilda saprófagos; p, guilda de predadores; h,guilda de hematófagos...... 69

Tabela 5 Unidades taxonômicas (espécies/morfoespécies) de Muscidae (Insecta, Diptera) em função das áreas de coleta na Região 1 da Planície Costeira do Rio Grande do Sul. APL, Arroio Pelotas; ACT, Arroio Corrientes; ATU, Arroio Turuçu; n, número de armadilhas Malaise instaladas nas áreas de coleta; (Σ), Somatório...... 71 Tabela 6 Distribuição da diversidade de Muscidae na Região 1 de coleta na Planície Costeira do Rio Grande do Sul, de acordo com as guildas tróficas segundo Skidmore (1985) para os diferentes estágios de desenvolvimento; (S), Riqueza; ABUND, Abundância de espécimes; FR%, Frequência relativa em porcentagem; s, guilda saprófagos; p, guilda de predadores; h,guilda de hematófagos...... 75

Tabela 7 Unidades taxonômicas (espécies/morfoespécies) de Muscidae (Insecta, Diptera) em função das áreas de coleta na Região 2 da Planície Costeira do Rio Grande do Sul. RBL, Reserva Biológica do Lami; PRC, Vila Pacheca, Rio Camaquã; RBN, RPPN Barba Negra; n, número de armadilhas Malaise instaladas nas áreas de coleta; (Σ), Somatório...... 77

Tabela 8 Distribuição da diversidade de Muscidae (Insecta, Diptera) na Região 2 de coleta na Planície Costeira do Rio Grande do Sul, de acordo com as guildas tróficas segundo Skidmore (1985) para os diferentes estágios de desenvolvimento; (S), Riqueza; ABUND, Abundância de espécimes; FR%, Frequência relativa em porcentagem; s, guilda saprófagos; p, guilda de predadores; h,guilda de hematófagos...... 81

Tabela 9 Unidades taxonômicas (espécies/morfoespécies) de Muscidae (Insecta, Diptera) em função das áreas de coleta na Região 3 da Planície Costeira do Rio Grande do Sul. MTS, Mata da sede; MTN, Mata do Nicola; MTV, Mata do Virgílio; DNS, dunas internas; PMD, Ponto médio; PGD, Ponto grande; n, número de armadilhas Malaise instaladas nas respectivas áreas de coleta; (Σ), somatório...... 83

Tabela 10 Distribuição da diversidade de Muscidae (Insecta, Diptera) na Região 3 de coleta na Planície Costeira do Rio Grande do Sul, de acordo com as guildas tróficas segundo Skidmore (1985) para os diferentes estágios de desenvolvimento; (S), Riqueza; ABUND, Abundância de espécimes; FR%, Frequência relativa em porcentagem; s, guilda saprófagos; p, guilda de predadores; h,guilda de hematófagos...... 87

Tabela 11 Unidades taxonômicas (espécies/morfoespécies) de Muscidae (Insecta, Diptera) em função das áreas de coleta na Região 4 da Planície Costeira do Rio Grande do Sul. PIT, Parque Estadual Itapuã; PEV, Parque Estadual Itapeva; PGT, Parque Estadual José Lutzenberger (Parque da Guarita); PMT, Parque Municipal Natural Tupancy; n, número de armadilhas Malaise instaladas nas áreas de coleta; (Σ), Somatório...... 89

Tabela 12 Distribuição da diversidade de Muscidae (Insecta, Diptera) na Região 4 de coleta na Planície Costeira do Rio Grande do Sul, de acordo com as guildas tróficas segundo Skidmore (1985) para os diferentes estágios de desenvolvimento; (S), Riqueza; ABUND, Abundância de espécimes; FR%, Frequência relativa em porcentagem; s, guilda saprófagos; p, guilda de predadores; h, guilda de hematófagos...... 92

Tabela 13 Unidades taxonômicas (espécies/morfoespécies) de Muscidae (Insecta, Diptera) em função das áreas de coleta na Região 5 da Planície Costeira do Rio Grande do Sul. RBL, Reserva Biológica do Lami; PRC, Vila Pacheca, Rio Camaquã; RBN, RPPN Barba Negra; n, número de armadilhas Malaise instaladas nas áreas de coleta; (Σ), Somatório...... 94

Tabela 14 Distribuição da diversidade de Muscidae (Insecta, Diptera) na Região 5 de coleta na Planície Costeira do Rio Grande do Sul, de acordo com as guildas tróficas segundo Skidmore (1985) para os diferentes estágios de desenvolvimento; (S), Riqueza; ABUND, Abundância de espécimes; FR%, Frequência relativa em porcentagem; s, guilda saprófagos; p, guilda de predadores; h, guilda de hematófagos...... 96

Tabela 15 Áreas amostrais (conjunto de quatro armadilhas Malaise) da Planície Costeira do Rio Grande do Sul, e suas respectivas Distâncias proporcionais (D) em metros. D = média aritmética da distância entre armadilhas de uma área; DP = Desvio Padrão...... 110

Tabela 16 Análises de Diversidade em função do tamanho de área amostral utilizando os modelos Linear, de Poder e Logístico, para os submodelos Geral (Muscidae) e seus de agrupamento de Muscidae (Guildas). F, teste distribuição F; Chi, teste qui- quadrado; P, nível de significância...... 114

Sumário

Introdução Geral...... 17 Revisão de Literatura...... 19 Metodologia Geral...... 31 Capítulo 1 - DIVERSIDADE DE MUSCIDAE (Insecta, Diptera) NA PLANÍCIE COSTEIRA DO RIO GRANDE DO SUL, BRASIL. 1. Introdução...... 54 2. Material e Métodos...... 56 3. Resultados...... 60 4. Discussão...... 97 5. Conclusões...... 105 Capítulo 2 - RELACIONAMENTO ESPÉCIE-ÁREA DE MUSCIDAE (Insecta, Diptera) NA PLANÍCIE COSTEIRA DO RIO GRANDE DO SUL, BRASIL. 1. Introdução...... 106 2. Material e Métodos...... 108 3. Resultados...... 114 4. Discussão...... 124 5. Conclusões...... 128 Discussão Geral...... 129 Conclusões Gerais...... 132 Referências Bibliográficas...... 133 Anexos...... 151

Introdução Geral

A fragmentação do habitat natural é uma das maiores preocupações entre os ecólogos da conservação na atualidade. Esta crescente redução de áreas naturais é um dos grandes problemas ambientais do mundo moderno (SAUNDERS; HOBBS; MARGULES, 1991; LAURANCE et al., 2002) e sua causa se deve a dois componentes principais: i) processos naturais e ii) pelas ações do homem, que transformam um habitat em uma “ilha” no meio de uma paisagem modificada e, na maioria das vezes, homogênea. O distúrbio gerado pode romper a comunidade original de muitas maneiras, usualmente com efeitos no número de espécies (S), mas também nas interações bióticas (DESOUZA et al., 2001). O rompimento dos processos que garantem o funcionamento do ecossistema, associado à redução da complexidade do habitat pode causar uma redução significativa nos recursos existentes e na diversidade de ambientes que levaria a redução de S. A fim de minimizar a desenfreada perda da biodiversidade, estratégias de conservação são elaboradas, onde uma das mais eficientes se dá pela conservação “in situ”, ou seja, no próprio ambiente natural, através de Áreas Naturais Protegidas (Unidades de Conservação – UCs). O Brasil possui pouco mais de 8% de seu território coberto com Unidades de Conservação (UC) englobando todas as categorias de proteção integral ou de uso sustentável. No Rio Grande do Sul, a Reserva da Biosfera da Mata Atlântica (RBMA) abrange cerca de 17% do território e no Brasil atinge por volta de 11% da área territorial (RAFAEL et al., 2012). No Rio Grande do Sul, o bioma Pampa apresenta duas áreas de grande importância biológica, a Campanha Gaúcha e a Planície Costeira. Estas áreas são caracterizadas pela grande diversidade de hábitats (banhados, várzeas, matas ripárias e areais), e por sofrerem alta pressão antrópica da criação de animais de produção, pela urbanização e produção de arroz (MMA, 2000). Visto a crescente ameaça às áreas naturais deste bioma, estas regiões merecem atenção no sentido 18

de se conhecer a dinâmica das espécies que ali ocorrem e como a fragmentação de habitat está influenciando as áreas protegidas por lei. Para conservar a diversidade através de UCs, e até mesmo propor novas áreas prioritárias para conservação o poder público muitas vezes necessita de medidas quantificáveis da biodiversidade para o estabelecimento de políticas de conservação, e para prover embasamento para a manutenção das UCs através de planos de manejo. O primeiro passo para estudos com biodiversidade partem da elaboração de listas de espécies em áreas alvo para conservação. Na Planície Costeria grandes grupos animais ainda permanecem subamostrados, ou até mesmo não amostrados, como por exemplo, invertebrados. Dado este grande lapso de conhecimento sobre invertebrados nas principais UCs do sul do Brasil, cabe salientar que este estudo é o primeiro a contemplar invertebrados no Parque Nacional da Lagora do Peixe, no Arroio Corrientes e no Parque Natural Municipal Tupancy. É pioneiro na Estação Ecológica do Taim com insetos terrestres, com Diptera nas áreas do Arroio Pelotas, Arroio Turuçu, na RPPN Barba Negra, e pioneiro com Muscoidea nas áreas da Reserva Ecológica do Lami, nas áreas do Rio Camaquã, nos Parques Estaduais Itapuã e Itapeva e no Parque Estadual da Guarita. Portanto, no sentido de fortalecer o conhecimento sobre a biodiversidade nas Unidades de Conservação da Planície Costeira do Rio Grande do Sul, o presente estudo investigou a família Muscidae (Insecta, Diptera) e sua distribuição. Além disto, o presente estudo também propôs um método para avaliar o relacionamento espécie área (SAR – „‟species area relationship‟‟), que é reconhecida como uma das “leis verdadeiras em ecologia‟‟ (SCHOENER, 1976; LAWTON, 1999; DODDS, 2009) e é uma ferramenta ecológica imprescindível para a conservação, pois a compreensão de como e por que a riqueza de espécies é influenciada em função do tamanho da área é fundamental para conhecer os impactos da fragmentação nas áreas naturais.

2 Revisão de Literatura

2.1 Fragmentação de áreas naturais

A fragmentação da paisagem tem sido um dos aspectos mais marcantes da alteração ambiental causada pelo homem. A modificação dos habitats tornou-se uma das principais causas da extinção de espécies e da consequente perda da biodiversidade (PRIMACK; RODRIGUES, 2001). A crescente fragmentação dos ecossistemas florestais é um dos grandes problemas ambientais do mundo moderno (SAUNDERS; HOBBS; MARGULES, 1991; LAURANCE et al., 2002). As áreas fragmentadas não são planejadas quanto às variáveis que podem determinar as alterações na riqueza tais como o isolamento em relação a outras áreas, tamanho da área e os efeitos de forma e de borda. Consequentemente, o resultado é a formação de um conjunto de retalhos da vegetação original, com diferentes tamanhos e dentro de uma matriz de áreas que sofreram fortes impactos (SCHOEREDER et al., 2004). Um dos fatores que mais afetam um fragmento é o efeito de borda, que pode ser definido como uma alteração na estrutura, na composição e/ou na abundância relativa de espécies na parte marginal de um fragmento (FORMAN; GORDON, 1986). Tal efeito seria mais intenso em fragmentos pequenos e isolados. Assim, pode ocorrer uma série de mudanças bióticas que incluem, por exemplo, a proliferação de espécies adaptadas às novas condições ambientais. Estas tendem a competir com as espécies originalmente presentes, dando origem a uma cascata de efeitos que podem culminar na extinção de plantas e animais (PRIMACK; RODRIGUES, 2001; DESOUZA et al., 2001). É pertinente considerar os efeitos da fragmentação sobre a dinâmica de espécies silvestres consideradas de importância médica. Muitas espécies assumem 20

este caráter apenas devido à expansão irresponsável dos centros urbanos, e atividades de produção no campo, devido à fragmentação do habitat natural dos indivíduos que realizam o ciclo silvestre das doenças. A partir do momento que o homem passa a ocupar um espaço modificado, a probabilidade de encontro com „‟novos‟‟ parasitos é eminente. Então podemos considerar a plasticidade adaptativa de algumas espécies à fragmentação, as quais podem utilizar-se destas novas imediações urbanas como refúgios (PETERS, 1977), como ocorre com espécies Neotropicais de barbeiros e flebotomíneos. Em regiões cujas atividades de agricultura e pecuária reduziram a vegetação nativa a diminutas áreas, persistem populações de triatomíneos silvestres, mantendo valência ecológica suficiente para colonização das habitações humanas e anexos, localizados próximos a essas áreas. Essa situação aumenta o risco de transmissão vetorial da doença de Chagas, uma vez que, mesmo em nível baixo, o Trypanosoma cruzi continua presente nesses ambientes, sob forma de enzootia silvestre (FORATTINI et al., 1979, ARAGÃO, 1983). As alterações ecológicas acima referidas, juntamente com as mudanças climáticas, provavelmente têm contribuído também para a propagação da Leishmaniose Tegumentar Americana (LTA) no Brasil nos últimos anos (SHAW, 2007). Em Muscidae algumas espécies são hematófagas com destaque para Stomoxys calcitrans (Linnaeus, 1758) e Haematobia irritans (Linnaeus, 1758) que causam sérios prejuízos à pecuária. Outras espécies, devido ao hábito de visitação dos substratos de criação das larvas como matéria orgânica em decomposição, se envolvem na transmissão de patógenos ao homem e outros animais, sendo que Musca domestica Linnaeus, 1758 é um dos principais agentes de veiculação (GREENBERG, 1971). Neste contexto, os vetores parecem se adaptar rapidamente aos novos ambientes, como áreas degradadas, em associação com os animais domésticos e reservatórios silvestres e sinantrópicos e, consequentemente, a conjunção destes fatores contribui para aumentar a distribuição e incidência das doenças no País (COSTA et al., 2007; SHAW, 2007). Estes são apenas exemplos das consequências diretas que a fragmentação irresponsável dos ambientes naturais pode causar, sendo assim a preservação dos ambientes naturais uma medida profilática efetiva, visto que estas espécies apresentam papel ecológico significativo na estabilidade biológica dos ambientes naturais. 21

Apesar deste reconhecimento, a Mata Atlântica e o Pampa e seus ecossistemas associados, como a Planície Costeira do Rio Grande do Sul, sofrem ameaças de diversas ordens, como por exemplo: o desmatamento e a fragmentação crescente dos remanescentes, a exploração predatória de espécies da flora e da fauna, como o palmito, orquídeas, bromélias e diversas espécies de aves, a poluição dos mananciais hídricos, a invasão de espécies exóticas. Assim como a criação de gado e ovinos, extração de madeira e areia, pressão da urbanização às imediações de remanescentes de Mata Atlântica, e pela produção de arroz e outras monoculturas (MMA, 2000). Estas atividades produtivas são exemplos envolvidos nas causas da grande fragmentação da flora desta região, restando menos de 5% das áreas de florestas e campos nativos (VIEIRA;RANGEL, 1988; ROESCH, 2009). Estratégias claras para proteção desta biodiversidade necessitam ser colocadas em ação imediatamente, sob o risco de em poucas décadas não termos mais o que proteger (TERBORGH; SCHAIK, 2002; WILSON, 1992, 1997).

2.2 Preservação de Áreas Naturais através de Unidades de Conservação

Entre as diversas estratégias de conservação da biodiversidade no mundo todo está a conservação “in situ”, ou seja, no próprio ambiente natural, através de Áreas Naturais Protegidas (Unidades de Conservação – UCs). Esta estratégia de conservação não é uma ideia nova, mas sim o fruto de uma longa história de atitudes relacionadas à proteção da natureza, sejam estas motivadas por interesses práticos ou mesmo crenças religiosas (DAVENPORT; RAO, 2002; ANTÔNIO; DUARTE, 2004). Atualmente, muitos países ditos desenvolvidos já incorporaram esta estratégia, sendo os parques e outras áreas protegidas, inquestionavelmente populares e efetivos quanto a seus objetivos. Na maioria dos países em desenvolvimento, entretanto, os parques ainda são uma novidade, sendo necessária uma ampla discussão com as comunidades locais para “popularizar” sua importância, não apenas em termos de proteção da biodiversidade, mas também como oportunidades de lazer junto à natureza, através de atividades de educação ambiental e de ecoturismo (TERBORGH; SCHAIK, 2002). O sistema nacional de Unidades de Conservação (SNUC) é o responsável pela criação e gerenciamento de todas as áreas indicadas para conservação no Brasil. Foi formalmente estabelecido em 2000, mas sua criação tem raízes em 1979, 22

quando o então Instituto Brasileiro de Desenvolvimento Florestal publicou o primeiro plano para a implementação de um sistema de unidades de conservação no País (RYLANDS; BRANDON, 2005). Esse sistema de áreas protegidas é o pilar para o desenvolvimento de estratégias nacionais de conservação da diversidade biológica (RAFAEL et al., 2012). O Brasil possui pouco mais de 8% de seu território coberto por Unidades de Conservação (UC) englobando todas as categorias de proteção integral ou de uso sustentável. Dessas áreas, pouco mais de 2% estão definidas como UC de uso integral (de uso indireto), que incluem os Parques Nacionais e Reservas Biológicas, mas também Estações Ecológicas e Refúgios Da Vida Silvestre (RYLANDS; BRANDON, 2005). A Mata Atlântica e seus ecossistemas associados no Rio Grande do Sul são reconhecidos pela UNESCO, desde 1994, como Reserva da Biosfera, conforme o interesse da sociedade e do governo brasileiros. A Reserva da Biosfera é um modelo de gestão integrada, adotado internacionalmente, para conservação dos recursos naturais e melhoria da qualidade de vida das populações. As Unidades de Conservação carecem de dados para prover embasamento aos planos de manejo para manutenção da diversidade nas unidades. Portanto, a quantificação das comunidades de espécies que ocorrem nas Unidades é de grande importância para a compreensão dos mecanismos estruturadores destas comunidades e para fornecer subsídios sobre previsões de impacto antrópico sobre esses ecossistemas. Tais informações podem ser obtidas através de levantamentos e listas das espécies, de preferência espécies com papel significativo na bioindicação do estado de conservação das áreas (PRIMACK; RODRIGUES, 2001).

2.3 Levantamentos com armadilha Malaise

A armadilha Malaise é uma armadilha de interceptação de insetos voadores, e a partir do modelo original de armadilha proposta por Malaise (1937), modificações vêm sendo realizadas na tentativa de auxiliar em diferentes situações e propostas de coleta (STEYSKAL, 1981). Para todas as variações de modelos é empregada indistintamente a denominação genérica de armadilha Malaise. A armadilha Malaise (MALAISE, 1937) é comumente utilizada para levantamentos da diversidade de espécies em áreas naturais e é altamente eficiente na captura de insetos bons voadores. As principais características que fazem da 23

Malaise eficiente na coleta são: apresentar captura contínua (GRESSIT; GRESSIT 1962), não necessitar da permanência do coletor a campo durante o período de coleta; facilidade de manutenção por longos períodos (EVANS; OWEN, 1965); e a não utilização de atrativos, portanto relativamente imparcial na amostragem (BREELAND; PICKARD 1965). As armadilhas Malaise são particularmente indicadas para Hymenoptera (DARLING; PACKER, 1988) e Diptera (STRICKLER; WALKER 1993), mas elas podem capturar insetos de outras ordens relativamente bem (BASSET; SPRINGATE 1992; DUTRA; MARINONI, 1994; ELLIS; THOMAS 1994). No sul e sudeste do Brasil temos grandes levantamentos de fauna, utilizando inclusive, armadilhas Malaise como os realizados no Paraná, PROFAUPAR (Levantamento da Fauna Entomológica do estado do Paraná) (MARINONI; DUTRA, 1993) e o PROVIVE (Levantamento da Entomofauna no Parque Estadual de Vila Velha, Ponta Grossa, Paraná) (GANHO; MARINONI, 2003; MARINONI; GANHO, 2003, e em São Paulo (BIOTA - FAPESP).

2.4 Família Muscidae

Muscidae é uma das famílias de Diptera com alta diversidade. São 5.000 espécies descritas em cerca de 180 gêneros distribuídos em todas as regiões biogeográficas. Ocorrem 850 espécies e 84 gêneros na Região Neotropical, com estimativas de que esta riqueza esteja subestimada para esta região biogeográfica. Esta subestimativa deve-se à amplitude de hábitats que os muscídeos utilizam. (CARVALHO; COURI, 2002; CARVALHO et al., 2005; LÖWENBERG-NETO; CARVALHO, 2013). Adultos e larvas possuem estratégias alimentares que possibilitam a ocupação de diversos habitats como carcaças e fezes de vertebrados; ninhos e tocas de mamíferos, aves e outros insetos; troncos, raízes, folhas e fungos em decomposição; colunas d‟águas em buracos de troncos de árvores, bromélias, margens de rios e lagos, áreas alagadas e lama; tecidos de animais vivos onde podem causar miíase obrigatória ou facultativa. Os adultos podem se alimentar nos substratos onde as larvas se desenvolvem, além de visitarem flores para obtenção de néctar, envolvendo-se na polinização das espécies que visitam (SKIDMORE, 1985; FERRAR, 1987). 24

A respeito dos hábitos dos adultos, algumas espécies são hematófagas e causam sérios prejuízos à pecuária. Outras se envolvem na transmissão de patógenos ao homem e outros animais (GREENBERG, 1971). Apesar disso, muitas espécies de muscídeos exercem papel significativo na reciclagem da matéria orgânica, além de regularem populações de outros insetos através da predação, podendo ser utilizadas no controle biológico e entomologia forense (RIBEIRO, 2000; CARVALHO; MELLO-PATIU, 2008; ZAFALON-SILVA et al., 2010). As larvas das subfamílias basais são terrestres (Atherigoninae, Azeliinae, Muscinae, Phaoniinae, Cyrtoneurininae), mas incluem algumas espécies que vivem em hábitats onde há acumulação de água, como em fendas de árvores e bambus, por exemplo. As larvas aquáticas ou subaquáticas verdadeiras pertencem às subfamílias apicais: Mydaeinae e Coenosiinae, onde muitas centenas de espécies são dependentes da água (SKIDMORE, 1985; WAGNER et al. 2008). As espécies de Muscidae conforme sua filogenia (CARVALHO et al., 1989) podem ser categorizadas em guildas taxonômicas e segundo sua biologia (SKIDMORE, 1985; FERRAR 1987), podemos agrupá-las em guildas tróficas ou ecológicas.

2.4.1 Guildas Taxonômicas

O conceito de guilda foi introduzido inicialmente por Root (1967) que definiu como „‟grupo de espécies que exploram a mesma classe de recursos de maneira semelhante‟‟. De acordo com Terborgh e Robinson (1986), „‟este conceito abre a possibilidade de fazer comparações detalhadas da organização funcional de diferentes comunidades embora elas possam não ter espécies em comum‟‟. Conforme Simberloff e Dayan (1991) em extensa revisão dos conceitos de guilda e da estrutura de comunidades, definiram guilda taxonômica como um grupo de espécies próximas filogeneticamente, utilizando uma mesma classe de recursos. Esta definição parte do pressuposto de que espécies taxonomicamente próximas possuem morfologia, fisiologia e comportamento semelhantes, explorando o ambiente de mesma maneira. Em Muscidae, a experimentação utilizando guildas para estudos de cunho ecológico na região sul do Brasil já fora registrado (RODRIGUEZ-FERNÁNDEZ, 2004; RODRIGUEZ-FERNÁNDEZ; CARVALHO; MOURA, 2006; KRÜGER, 2006; KRÜGER; CARVALHO; RIBEIRO, 2010), onde 25

nestes trabalhos as guildas foram definidas aos subagrupamentos à nível de subfamília.

2.4.2 Guildas Ecológicas ou Guildas Tróficas

A guilda ecológica segue de forma mais estrita o conceito de Root (1967) onde a definição de guilda é „‟grupo de espécies que exploram a mesma classe de recursos de maneira semelhante‟‟. A afinidade na utilização dos recursos para guilda trófica de Muscidae pode ser estabelecida a partir do trabalho de Skidmore (1985) que contempla principalmente a biologia larval, e define os agrupamentos taxonômicos baseando-se na morfologia dos estágios imaturos de Muscidae. Skidmore (1985) listou oito características anatômicas que indicam o hábito destas espécies (SKIDMORE, 1985), baseando-se principalmente na morfologia do esqueleto céfalo-faríngeo e espiráculos anais. Baseado nisto, se tem dois planos básicos de morfologia do esqueleto céfalo-faríngeo: um que diz respeito às larvas saprófagas que possuem espiráculos anais e mecanismo de sucção bem desenvolvido sem escleritos orais acessórios, caracterizando larvas trimórficas. O outro plano básico diz respeito às larvas predadoras que possuem escleritos e ganchos orais desenvolvidos, podendo apresentar ou não mecanismo de sucção. As espécies que apresentam mecanismo de sucção são carnívoras facultativas de terceiro instar e as que não possuem mecanismo de sucção são carnívoras obrigatórias. Quanto aos adultos temos três formas: hematófaga com aparelho bucal adaptado a penetração e sucção, lambedor no caso das espécies saprófagas e predador no caso das espécies de Coenosiinae (SKIDMORE, 1973, 1985; FERRAR, 1987).

2.5 Definição de Diversidade de Espécies

O estudo da diversidade de espécies tem sido o foco principal da ecologia de comunidades nas últimas duas décadas por causa da perda de habitat e consequente extinção das espécies causada pela ação humana. A diversidade pode ser decomposta em dois componentes principais: riqueza de espécies e equitabilidade (MAGURRAN, 1988). Riqueza de espécies é o número de espécies 26

em uma localidade ou região e a equitabilidade informa sobre a divisão dos espécimes entre as diferentes unidades taxonômicas (MAGURRAN, 1988). Quantificar a diversidade de espécies em uma localidade, independentemente do método, é a base para os modelos de estudos em ecologia de comunidades, principalmente no que diz respeito à estruturação das assembléias (MACARTHUR; WILSON, 1967), não somente para a comparação entre diferentes locais, mas também abordando a saturação de comunidades colonizadas a partir de um conjunto regional. Estas informações servem entre outros para os estudos de conservação (MAY, 1988), estimativas das dinâmicas de extinção, e estabelecimento da relação espécie-área (TRIANTIS et al., 2008). A riqueza de espécies é uma das medidas mais diretas da diversidade (MAGURRAN, 1988), servindo para testes de predições teóricas e de modelos ecológicos (GOTELLI; COLWELL, 2001). O problema nesta estimativa é a alta dependência em relação ao tamanho e/ou número de amostras. Segundo Tuomisto (2010, 2011), a diversidade total de espécies de um conjunto de dados (diversidade gamma) pode ser dividida em dois componentes independentes: o número de espécies por unidade de composição efetiva (diversidade alfa) e número de unidades de composição (diversidade beta). Logo, a diversidade gamma pode ser interpretada como a riqueza total de espécies de um conjunto e pode ser chamada de riqueza gamma (Sg). A riqueza gamma é dividida em dois componentes independentes que são chamados de riqueza alfa (Sa) que corresponde ao número médio de espécies por unidade de composição e riqueza beta (Sb), o número de unidades de composição. Uma unidade de composição (CU – „‟compositional unity’’) é uma subunidade virtual que tem o mesmo número de espécies reais como as subunidades reais em média, mas não partilham espécies com qualquer outra unidade composicional (TUOMISTO, 2010, 2011).

2.6 Relacionamento Espécie-Área (SAR)

Um padrão fundamental na ecologia é o que descreve o aumento do número de espécies em função do aumento da área amostrada. Este padrão é comumente referido como relacionamento espécie-área (SAR – “species-area relationship”) e sua percepção se remete ao século 19 (WATSON, 1835, 1859). 27

De acordo com Preston (1962) e Rosenzweig (1995), o "padrão espécie-área" é composto por quatro SAR diferentes, já que os processos que determinam a riqueza de espécies são dependentes da escala de estudo e da forma de amostragem (WILLIAMS, 1943; PRESTON, 1960; SCHMIDA; WILSON, 1985; ROSENZWEIG, 1998; WHITTAKER, 2000; CRAWLEY; HARRAL, 2001; WHITE et al., 2010; AZOVSKY, 2011). Os padrões que foram identificados correspondem a (i) artefato amostral (PRESTON, 1962; LEWINSOHN, 1991), (ii) amostragem passiva (ARRHENIUS, 1921; ANDRÉN, 1999), (iii) os efeitos de área por si só (MACARTHUR; WILSON, 1967; STEVENS, 1986; RICKLEFS; LOVETTE, 1999) e (iv) efeitos da diversidade de habitats (WILLIAMS, 1943; CONNOR; MCCOY, 1979; RICKLEFS; LOVETTE, 1999). Nesta classificação, inclui-se duas classes distintas de estruturas de dados. Primeiro que duas de suas curvas do relacionamento espécie-área são padrões definidos pelo efeito de amostragem e podem ser referidos como curvas de acumulação de espécies (curvas tipo 1, 2 e 3 sensu SCHEINER, 2003). A segunda classe de estrutura de dados é exemplificado pelas suas curvas referentes a ilhas que correspondem a riqueza de cada área em uma série de ilhas de um arquipélago (ou outra região biogeográfica). Neste último tipo, é o caso clássico de SAR como relacionamento de espécie-área de uma ilha (ISARs; “island species-area relationship”; curva tipo IV de acordo com SCHEINER, 2003). A classificação sugerida é uma contínua fonte de debate, com diferentes autores que favorecem classificações alternativas e nomenclatura dos tipos de relacionamento (LOMOLINO, 2000; SCHEINER, 2003, 2004, 2009; GRAY; UGLAND; LAMBSHEAD, 2004a, 2004b; WILLIAMSON; GASTON; LONSDALE, 2001, 2002; TJØRVE, 2009; WHITTAKER; FERNÁNDEZ-PALACIOS, 2007; DENGLER, 2009; WILLIAMS; LAMONT; HENSTRIDGE, 2009; SMITH, 2010; SCHEINER, 2011) A riqueza de espécies em áreas pode aumentar com o tamanho do fragmento simplesmente porque os fragmentos maiores precisam de um maior esforço de amostragem, a fim de que possam ser caracterizados totalmente. Ao fazer isso, mais indivíduos são recolhidos, aumentando assim a probabilidade de coletar mais espécies (HILL; CURRAN; FOODY , 1994). Alguns céticos afirmam que SARs são produzidas inteiramente por tal artefato de amostragem, o que implicaria que a riqueza real não é afetada pelo tamanho do fragmento, mas sim pelo esforço de amostragem (esforço de amostragem = SE, “sampling effort”). Quando o esforço (SE) aumenta, o número observado de espécies também aumenta (''curva do 28

colecionador'' ou curva de acumulação de espécies segundo Cam et al., 2002a). Este relacionamento foi definido por Scheiner (2011) como relacionamento do esforço-espécie-área (SSER, “species sampling-effort relationship”). Mais uma vez, certo número de modelos matemáticos tem sido utilizado para se ajustar esta relação (FLATHER, 1996; THOMPSON et al., 2003). Ambas as relações, SAR e SSER refletem diferentes aspectos da riqueza de espécies e, portanto, devem ser claramente distintos (UGLAND; GRAY; ELLINGSEN, 2003; GRAY; UGLAND; LAMBSHEAD, 2004a, 2004b; SCHEINER, 2004; HUI, 2008; DENGLER 2009). A SSER considera a heterogeneidade intrínseca da composição de espécies dentro de uma determinada área, enquanto SAR está preocupada com o aumento da heterogeneidade (e, portanto, o acúmulo de novas espécies) sobre a extensão da área. Ambas as variáveis (área de estudo e área de amostragem) são, no entanto, muitas vezes chamadas de “área”', e ambas as relações são muitas vezes referidas como “SAR”. Além disso, algumas das curvas falham em delimitar os efeitos subjacentes. Por exemplo, Hortal, Borges e Gaspar (2006, p. 275) considera que SSERs são aqueles relacionamentos em que a área de cada unidade da amostra não é usada para construir a curva, enquanto que as curvas SAR incluem a área de cada unidade amostral. Neste sentido, se alguém é capaz de descartar artefatos de amostragem, isso significaria que qualquer SAR observada seria real e causada por mecanismos biológicos (SCHOEREDER et al., 2004). Áreas maiores podem efetivamente conter mais espécies do que as menores, simplesmente porque agiriam como amostras maiores do ambiente original, assim passivamente 'coletariam' mais espécies do pool regional. A amostragem passiva, portanto, assemelha-se ao efeito amostral, mas é gerada por processos que resultam num aumento real de riqueza de espécies em função do aumento do tamanho do fragmento. Deve ser salientado, por conseguinte, que a amostragem passiva não é um artefato (CAM et al., 2002b). A discriminação entre amostragem passiva, a área per se e a diversidade de habitat pode basear-se em como as diversidades alfa e beta irão variar em função da variação do tamanho dos fragmentos (STEVENS, 1986). Amostragem passiva assume que a riqueza de espécies local (alfa) e “turnover” de espécies (beta) não variam com o tamanho do fragmento. De acordo com a hipótese da área por si só, o tamanho do fragmento altera os processos biológicos de regulação do número de 29

espécies. Por exemplo, a imigração pode aumentar com a área-alvo (BROWN; KODRIC-BROWN, 1977), e a extinção pode diminuir com o aumento do tamanho do fragmento devido as populações locais maiores (MACARTHUR; WILSON, 1967). A hipótese de área per se prevê que os locais de amostragem em fragmentos maiores produzem maior riqueza de espécies local (alfa), mas sem diferenças detectáveis no intercâmbio de espécies (beta). Por outro lado, a diversidade de habitat está ligada às diferenças na composição de espécies entre cada local de amostragem dentro de remanescentes (beta), embora não ocorram diferenças na riqueza de espécies local (STEVENS, 1986). Fragmentos maiores, por conseguinte, dispõem de um maior número de espécies dentro de si, o qual é responsável pelo aumento no número de espécies amostradas (QUINN;WILSON; MARK , 1987; HART; HORWITZ, 1991). Vários autores (HILL; CURRAN; FOODY, 1994; DAVIES; MARGULES, 1998; GOLDEN; CRIST, 1999) corrigiram o esforço amostral através do gradiente da área de estudo, recolhendo a mesma quantidade de amostras em todos os fragmentos com diferentes tamanhos. Tal procedimento impede artefatos de amostragem, mas - especialmente quando áreas expandem em uma ou mais ordens de magnitude - pode facilmente ser insensível a variações na diversidade de habitats, perdendo assim os efeitos da diversidade beta. Usando o esforço de amostragem uniforme, a probabilidade de uma dada amostragem de um fragmento diminui com o aumento da área. Portanto, para garantir a visibilidade dos efeitos da diversidade beta, seria preciso criar um sistema de amostragem proporcional, com a quantidade de amostras a ser aumentada proporcionalmente ao aumento no tamanho do habitat. No entanto, a amostragem proporcional corre o risco de incorporar artefatos de amostragem, pois há probabilidade de amostragem de mais indivíduos e, portanto, de se encontrar mais espécies, aumenta em função do aumento no esforço de amostragem (HILL; CURRAN; FOODY, 1994; SCHOEREDER et al., 2004). O conhecimento de como vários fatores contribuem para a riqueza é limitado e não há um consenso preciso sobre a forma da SAR ou no poder preditivo de seus modelos (LOMOLINO 2000, 2002; WILLIAMSON; GASTON; LONSDALE, 2001, 2002). Vários autores conduziram um amplo debate sobre se as curvas que representam a SAR seriam funções logarítmicas ou de poder (ARRHENIUS, 1921; PRESTON, 1962, CONNOR; MCCOY, 1979), podendo ser aproximada por muitas outras funções (TJØRVE, 2009; DENGLER 2009; WILLIAMS; LAMONT; HENSTRIDGE, 2009). Os modelos mais comumente invocados utilizam a função de 30

poder (ARRHENIUS, 1921) e exponencial, também foram os primeiros a serem propostos. O “modelo de poder” continua a ser o preferido, tanto para o ajuste de curvas aos dados espécie-área quanto como base para o desenvolvimento de teorias explicativas de diversidade de espécies (WILLIAMS, 1943; PRESTON, 1962; MACARTHUR; WILSON, 1967; ROSENZWEIG, 1995; HOLT et al., 1999; HUBBELL, 2001; LOMOLINO, 2001; AZOVSKY, 2002; MARTIN; GOLDENFELD, 2006; TRIANTIS; MYLONAS; WHITTAKER, 2008; TRIANTIS et al., 2010; DENGLER, 2009; HARTE; SMITH; STORCH, 2009; TJØRVE, 2009; WILLIAMS; LAMONT; HENSTRIDGE, 2009; O'DWYER; GREEN, 2010; SANTOS et al., 2010; KISEL et al., 2011; ROSINDELL; PHILLIMORE, 2011; SOLYMOS; LELE, 2011), atendendo ao ajuste de boas condições estatísticas e com uma base teórica razoável (MARTIN; GOLDENFELD 2006; WILLIAMS, LAMONT; HENSTRIDGE, 2009).

3. Metodologia Geral

3.1 Caracterização das Regiões de Coleta

3.1.1 Rio Grande do Sul

O Rio Grande do Sul está na parte mais meridional do Brasil, compreendendo características físicas diferenciadas em comparação ao resto do país. O estado localiza-se numa posição geográfica singular, do ponto de vista climático. O paralelo de 30º representa verdadeiramente a passagem da zona tropical à zona temperada e esta posição coloca-o no primeiro contato com as massas migratórias do anticiclone móvel polar. Um terceiro e também importante componente na definição climática do Rio Grande do Sul e de toda região sul, é a grande superfície líquida oriental do Oceano Atlântico (MOREIRA; LIMA, 1977; VIEIRA; RANGEL, 1988; ROESCH, 2009). O clima mesotérmico úmido, sem seca, superúmido em algumas áreas, caracteriza regular homogeneidade nas condições climáticas rio-grandenses (NIMER, 1977) Durante os meses de inverno há um importante confronto entre as massas dos dois anticiclones, responsáveis pela maior precipitação pluviométrica anual. O grande regulador térmico, que é o Oceano Atlântico, mantém elevado grau de umidade atmosférica sobre o continente. Após o novo equinócio, o processo de radiação se inverte novamente (NIMER, 1977; MOREIRA; LIMA 1977; VIEIRA; RANGEL, 1988). 32

Na classificação de Köppen, o clima do Rio Grande do Sul, corresponde ao tipo “CF”, temperado, com chuva em todos os meses. Dentro do tipo “CF” ocorrem dois subtipos: “Cfa”, subtropical, com temperatura média das máximas superior a 22ºC e a média das mínimas variando entre –3º e 18ºC; “Cfbl”, subtropical, com a média das máximas inferior a 22ºC e a média das mínimas oscilando entre –3 e 18ºC (NIMER, 1977). Um efeito importante, na latitude do Rio Grande do Sul, ao final do pleistoceno, foi a ocorrência de um período pluvial de abundantes chuvas. Esse registro paleoclimático tem importância fundamental por ter ativado o intemperismo químico que deu origem a depósitos de material clástico continental e colúvios na borda do escudo. Os geosssistemas rio-grandenses tiveram alterado as condições de estabilidade, pela maior ação de alguns de seus componentes ligados, especialmente à morfogênese e a pedogênese. Por outro lado, iniciou-se o levantamento de parte da bacia sedimentar marginal oceânica, com a formação de um novo meio (a partir dos últimos 10.000 anos), cujo processo evolutivo permanece nos dias atuais (VIEIRA; RANGEL, 1988). No Rio Grande do Sul, pode-se considerar, na evolução da vegetação, aspectos de ordem geológica e climática correlacionados (ALONSO 1977). O quadro geológico fitogeográfico coloca-se numa dimensão espaço- temporal. As unidades morfoestruturais de gênese e evolução diferenciadas produziram, em interação com condições climáticas subtropicais, associações de natureza diversas. O escudo não possui vegetação do tipo florestal e as características do solo, a partir de rochas matrizes cristalinas, em clima mesotérmico médio, condicionaram a cobertura vegetal até os limites da mataria, ou seja, praticamente um subclímax. A antigüidade da área e a não ocorrência de perturbações tectônicas de vulto de idade recente não foram suficientes ao desenvolvimento de um geossistema de maior expressão. As feições morfológicas atuais de morros arredondados, em vertentes côncavas, favorecem a ampla lavagem das superfícies, removendo o material de alteração. O afloramento do cristalino, em blocos rochosos ou lajes, inibe um desenvolvimento mais ativo da vegetação. Formam-se amplas gramíneas, cuja continuidade é quebrada pelos afloramentos de rochas. Os solos são de textura grosseira, predominando os chamados campos limpos. Em áreas de declividade quase nula, com mantos de alteração mais espessos aparecem manchas arbustivas e touceiras de capinzal. Nas 33

regiões mais úmidas, nas baixas encostas e nos fundos de vales, aparecem as matas arbustivas, ou matos densos, os capões, as matas galerias e mata virgem, de área muito reduzida mas que caracteriza o clímax deste geossistema. Na planície costeira, a cobertura vegetal é recente e pode-se assistir hoje sua evolução, como as primeiras etapas fitogeográficas. Nessa área de emersão holocênica dominam as gramíneas arenícolas e as ciperáceas (ALONSO, 1977; VIEIRA; RANGEL, 1988).

3.1.2 Regiões de Coleta

As áreas de coleta na Planície Costeira (Fig. 1) foram escolhidas de acordo com a indicação de prioridade para conservação de invertebrados, conforme o Ministério do Meio Ambiente (MMA) indica para o entorno do feixe litorâneo das Lagoas dos Patos, Mirim-Mangueira e Litoral Norte, disponíveis em: http://www.mma.gov.br/estruturas/sbf_chm_rbbio/_arquivos/Sumario%20Mata%20Atl antica.pdf

Figura 1 – Imagem de satélite com a distribuição geográfica das áreas amostrais (uma área amostral = conjunto de 4 armadilhas Malaise) na Planície Costeira do Rio Grande do Sul. (1), Região 1; (2), Região 2; (3), Região 3; (4), Região 4; (5), Região 5.

34

3.1.2.1 Região 1 – Arroio Pelotas, Arroio Corrientes e Arroio Grande (Fig. 2)

3.1.2.1.1 Arroio Pelotas e Arroio Corrientes

Ambas as localidades situam-se no entorno do município de Pelotas, o qual está situado às margens do Canal São Gonçalo, que liga as Lagoas dos Patos e Mirim, uma das maiores reservas de água do Brasil, na região hidrográfica das bacias Litorâneas Piratini - São Gonçalo - Mangueira, com extensões de terras, banhados, arroios, vertentes, reservatórios naturais e artificiais e canais de drenagem (BURGER, 1999). As bacias contribuintes destas recebem 70% do volume de águas fluviais do Rio Grande do Sul. Esta localização tem importantes reflexos sobre aspectos físicos e econômicos do município. O município de Pelotas dista aproximadamente 250Km da capital do estado, e localiza-se às coordenadas de 31º46'19''S e 52º20'33''O. Sua população é estimada em aproximadamente 323 mil habitantes. A Bacia do Corrientes possui uma área de aproximadamente 300Km², onde parte de sua extensão está inserida na paisagem geomorfológica da Planície Costeira, caracterizando a presença de ecotonos como campos de vegetação baixa, matas de restinga, banhados e áreas arenosas. O Arroio Corrientes é localizado ao norte do município de Pelotas, e encontra-se tangenciando os limites do município de Turuçu e possui uma extensão de cerca de 30 km. A margem continental é constituída de duas restingas costeiras, datada dos últimos 10.000 anos, e é representativa da planície costeira do RS. A vegetação da região enquadra-se na descrição como resquício de Mata Atlântica, onde nestas regiões de coleta, a oeste da extremidade sul da Laguna dos Patos, a cobertura vegetal natural pode ser classificada como área de Formação Pioneira com Influência Fluvial e Floresta Estacional Semidecidual (IBGE, 1986). A comunidade vegetal predominante neste tipo de formação vegetal pioneira é caracterizada pela ocorrência de vegetação típica das primeiras fases de ocupação de novos solos, onde é notável a dominância de estrato herbáceo e arbustivo, com a vegetação arbórea distribuída de forma esparsa na paisagem. A presença de espécies arbóreas está principalmente restrita aos capões de mata, denominadas de matas de restinga arenosas e turfosas e matas ciliares (WAECHTER, 1990). 35

Algumas espécies como Geonoma schottiana, Cabralea canjerana, Cedrela fissilis, Alchornea triplinervia, Miconia pusilliflora, Chionanthus filiformis e Schefflera morototoni. presentes nas comunidades florestais da região de Pelotas, provavelmente representam o limite meridional extremo da distribuição geográfica de espécies de caráter tropical. Esses táxons não foram observados em levantamentos realizados em áreas florestais localizadas em latitudes maiores (VENZKE, 2012). A composição da vegetação sugere uma área de caráter temperado quente, localizado entre zonas tropicais ao norte e zonas temperadas frias ao sul. Essa transição entre duas grandes comunidades vegetais é notada pela ocorrência de plantas de caráter tropical na região sul da Laguna dos Patos, tais como Trichillia, Casearia, Nectandra, Ocotea e Ficus; e plantas típicas de zonas temperadas como Azara e Quillaja (VENZKE, 2012).

3.1.2.1.2 Arroio Turuçu (Arroio Grande)

O Arroio Turuçu, antigamente chamado de Arroio Grande, faz parte da bacia hidrográfica do Rio Camaquã. Duas áreas foram amostradas na localidade do Arroio Turuçu ou próximo dele, as matas de galeria foram amostradas mais a leste, às proximidades do município de Turuçu, e a outra amostra foi obtida a partir das coletas na vegetação das dunas próximas ao feixe litorâneo do município de São Lourenço do Sul, onde o limite oeste imediato é a foz do Arroio Turuçu junto a Lagoa dos Patos. O município de Turuçu localiza-se a 30°22‟45”S e a 52º17'10"O, possui população aproximada de 3500 habitantes, e dista 178Km da capital Porto Alegre. Seu limite ao Norte é o município de São Lourenço do Sul, e devido à proximidade ambos os municípios compartilham os principais cursos de água, o Arroio Turuçu e o Arroio Corrientes. São Lourenço do Sul localiza-se a uma latitude 31º21'55"S e a uma longitude 51º58'42"O, estando a uma altitude de 19m, e estima-se uma população superior a 44 mil habitantes. A comunidade vegetal observada nesta localidade é predominante de formação vegetal pioneira, e extremamente semelhante às características das matas do entorno do Arroio Pelotas e Arroio Corrientes, visto a proximidade que se encontram as fitofisionomias.

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Figura 2 – Região 1 de coleta na Planície Costeira do Rio Grande do Sul. A. Imagem de satélite com a distribuição geográfica do ponto médio das áreas amostrais (uma área amostral = conjunto de 4 armadilhas Malaise); B. Visão externa de um fragmento de mata no entorno do Arroio Corrientes; C. Campo e fragmento de mata no entorno do Arroio Pelotas. 37

3.1.2.2 Região 2 – Reserva Biológica do Lami, Vila Pacheca no Rio Camaquã e RPPN Barba Negra (Fig. 3)

3.1.2.2.1 Reserva Biológica do Lami

A Reserva Biológica do Lami (30°15‟S, 51°05‟O) localiza-se no extremo sul do município de Porto Alegre, Rio Grande do Sul, Brasil, abrangendo uma área de 179,78ha. Criada através da Lei Municipal n° 4.097 de 31 de dezembro de 1975, a Reserva contava originalmente com 77,30ha, tendo sua área ampliada, com a anexação da Ponta do Cego, parte de uma fazenda contígua. Os ambientes abrigados pela Reserva, ainda que originais das margens do lago Guaíba, sofreram alterações devido à ação antrópica como criação de gado, agricultura, extração de juncos e de areia das dunas, desde o período que precedeu a criação da unidade de conservação (PRINTES, 2002). A Reserva situa-se junto ao balneário do Lami, que a limita na face leste, onde apenas uma rua a separa das residências dos moradores do bairro. Ao norte e a oeste ocorrem propriedades rurais, onde se pratica a criação de aves e gado bovino, equino e ovino. A região situa-se a cerca de 10m acima do nível do mar e apresenta relevo relativamente plano, com alternância de zonas deprimidas e elevações arenosas suaves. Um morro granítico situado na extremidade do istmo conhecido como Ponta do Cego representa o ponto de maior elevação, com cerca de 40m de altura (Morro do Cego). As matas ciliares do lago Guaíba e arroio Lami foram estudadas por Meira e Porto (1995) e Meira (1996), onde a vegetação do local pode ser categorizada em: banhado arbustivo (39,27% da área), banhado herbáceo (10,34%), campo arenoso (5,48%), campo úmido (14,81%) e mata (30,10%). O juncal expressa baixa representatividade em termos de área ocupada por isso não fora categorizado. Nos campos arenosos são comuns herbáceas como a briófita Campylopus sp. e a gramínea Andropogon selloanus, além das cactáceas Cereus sp. e Opuntia sp. Nestas áreas é comum a ocorrência de solo descoberto, e banhados temporários. Os campos úmidos caracterizam-se como áreas sazonalmente inundáveis, onde predominam Panicum sp. e Cyperus spp., acompanhadas de Andropogon spp., Axonopus spp., Paspalum spp., Luziola peruviana, Ludwigia sp. e asteráceas. 38

Em zonas de solo encharcado nos campos arenosos e úmidos, inserem-se formações praticamente monoespecíficas conhecidas como maricazais, onde predomina Mimosa bimucronata, freqüentemente acompanhada de Eryngium pandanaefolium. Os juncais, vegetação aquática dominada por Schoenoplectus californicus, vêm desaparecendo no local, sendo sua representatividade muito baixa. As matas apresentam estrato arbóreo com cerca de 10m e podemos distingui-las em matas paludícolas, e matas secas ou matas de restinga, incluindo a mata ciliar do arroio Lami.

3.1.2.2.2 Vila Pacheca, Rio Camaquã

O Município de Camaquã localiza-se a 30º, 51‟ 00‟‟S, 51º, 48‟‟ 00‟O, situando- se à margem direita da Laguna dos Patos e à margem esquerda do Rio Camaquã, e dista 127Km de Porto Alegre. Camaquã pertence à região natural do estado denominada de Serra do Sudeste ou Escudo Riograndense, caracterizada por ser montanhosa e possuir solo granítico. Os pontos de coleta na região estão incluídas no limite da Unidade de Conservação do Parque Estadual do Camaquã qual ainda não possui planos de manejo nem regularização fundiária, segundo a Secretaria Estadual do Meio Ambiente (SEMA, 2013). O Parque Estadual do Camaquã está situado em área limítrofe entre os Biomas Pampa e Mata Atlântica, sendo que a maior parte de sua área está inserida no segundo Bioma. O parque está localizado às margens da Laguna dos Patos abrangendo áreas desde o Vale do Rio Camaquã até Pacheca. A Vila Pacheca é uma região do Município de Camaquã que abriga grande importância à história do município, onde as habitações dos moradores estão às margens do Rio Camaquã, o qual desagua na Laguna. O rio encontra-se ao sul do município, influenciando sua vegetação e sedimentação (RAMBO, 1956). Segundo classificações mais recentes de Leite (2002) a região fitoecológica pode ser classificada como Floresta Estacional Semidecídua Moderada que é caracterizada por ser um tipo de transição entre a região costeira e a estacional do interior, tendo sofrido, na sua formação geológica, uma influência moderadora oceânica que foi importante na seleção florística. 39

A área estudada consta de uma mata ciliar com formação original, a qual recentemente tem sido impactada por ações antrópicas, resultando num remanescente de Mata Atlântica com alarmantes efeitos de borda. O estrato superior, ou dossel, com cerca de 25m de altura apresenta como principais representantes a caixeta (Schefflera morototoni), as figueiras (Ficus organensis, F. enormis, F. insipida), a canjerana (Cabralea canjerana) e o açoita-cavalo (Luehea divaricata). O estrato intermediário é o que apresenta maior densidade de indivíduos, possui características de sub-bosque, é arbustivo e representado por espécies frequentes como Allophylus edulis, Eugenia schuechiana, Gymnanthes concolor e Sebastiania commersonian. O estrato inferior possui menos arbóreas e mais herbáceas, onde as espécies herbáceas mais comuns são a piperonia (Piper aduncum), a psicótria (Psychotria brachyceras) e o guiné (Justicia brasiliana). Na sinúsia epifítica, ocorrem inúmeras espécies das famílias Orchidaceae, Cactaceae, Piperaceae e Bromeliaceae, além de várias pteridófitas (RAMBO, 1956).

3.1.2.2.3 RPPN Barba Negra

No município de Barra do Ribeiro está inserida uma das maiores Reservas particulares de patrimônio natural (RPPN), a Fazenda Barba Negra. O município está localizado a 30º17‟28”S e 51º18'04”O, possui altitude de 5m do nível do Mar, dista da capital, Porto Alegre, aproximadamente 40Km e sua população estimada é superior a 12 mil habitantes. Esta região faz parte da bacia hidrográfica do Rio Camaquã e é banhada pelas águas do lago Guaíba, e ainda possui a Laguna dos Patos à sudeste. A RPPN é pertencente à empresa CMPC Celulose Riograndense, responsável pelo manejo e manutenção da área natural preservada denominada Horto Florestal da Barba Negra. Dentre as áreas de importância florestal destaca-se o Morro da Formiga, localizado na porção sul do Horto Florestal, às margens do Lago Guaíba e da Lagoa dos Patos, opondo-se às montanhas de Itapuã, em Viamão. Com a mata que cobre o Morro da Formiga, as dunas e matas que revestem as praias adjacentes e todo o contorno da propriedade, a RPPN totaliza 2,4 mil hectares. O Morro da Formiga é a maior elevação em meio à planície litorânea do Horto, e responsável pela formação geológica da restinga (planície arenosa), pois 40

serve de anteparo aos sedimentos carregados pelo Guaíba em direção à Lagoa dos Patos, retendo o material arenoso que vai se depositando e formando a planície. A maior parte da vegetação regional é constituída de uma mata composta por diversas espécies de Eucalyptus, acompanhada de um denso sub-bosque, composto predominantemente por espécies nativas. Dentre estas se destacam o butiá, Butia capitata (Arecaceae) e a capororoca, Myrsine umbellata (Myrsinaceae); ainda, Rumohra adiantiformis (Dryopteridaceae), Desmodium sp. (Fabaceae), Stachytarpheta cayennensis e Melothria cucumis (Cucurbitaceae) (CELULOSE RIOGRANDENSE, 2012).

C

Figura 3 – Região 2 de coleta na Planície Costeira do Rio Grande do Sul. A. Imagem de satélite com a distribuição geográfica do ponto médio das áreas amostrais (uma área amostral = conjunto de 4 armadilhas Malaise); B. Arroio do Lami; C. Margens do Rio Camaquã.

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3.1.2.3 Região 3 – Estação Ecológica do TAIM (Fig. 4)

A Estação Ecológica do Taim, e o entorno da unidade de conservação compreende partes dos municípios de Santa Vitória do Palmar e Rio Grande, entre a Lagoa Mirim e o Oceano Atlântico, próximo do Arroio Chuí, na fronteira do Uruguai. A sede localiza-se na BR 471, Km 498, Bairro Distrito do Taim, no município de Rio Grande. Como características estratigráficas do Taim, e da Planície Costeira em geral, observa-se depósitos sedimentares da Formação Chuí e coberturas recentes compostas por depósitos eólicos e lacustres. Nos municípios de Chuí e Santa Vitória do Palmar, esta formação tem uma espessura média de 50m e sistema deposicional marinho raso e praial (JOST, 1991). A fisionomia da Unidade engloba vários ecossistemas dos quais observamos: os Banhados que permanecem constante ou temporariamente alagados, onde é possível identificar a presença de plantas e animais adaptados à vida aquática como vegetação palustre e sem o desenvolvimento de uma população limnética. Portanto, macrófitas aquáticas são os vegetais que melhor caracterizam os banhados. Os Campos Litorâneos (Formações Pioneiras, Savana-Gramineo-Lenhosa) compõem um mosaico com os banhados e matas, sendo formadas por inúmeras espécies de gramíneas, leguminosas e ciperáceas, estas últimas principalmente nas áreas inundáveis. A Vegetação de Dunas forma uma faixa contínua ao longo da restinga. Os terrenos mais afastados da costa e as dunas obliteradas apresentam uma maior diversidade e cobertura vegetal. Algumas espécies são características deste ambiente no Taim: Gamochaeta americana (erva-da-duna), Hydrocotyle bonariensis (erva capitão), Andropogon arenarius (capim-colchão), Acicarpha spathulata (carrapicho da praia), Androtrichum trigynum (junco da praia) e Bacopa monnieri (bacopa). Tipicamente formada por espécies xeromórficas e esclerófilas, a Vegetação de Restinga apresenta espécies com superfície foliar muito reduzida e presença de cera nas folhas, para evitar a transpiração intensa. Aspectos peculiares são encontrados nesta vegetação como, por exemplo, baixo porte, altura entre 6 e 12 m, elevado número de espécies de epífitas, grande diversidade de Myrtaceae, bem como a presença marcante de algumas espécies arbóreas do gênero Ficus (WAECHTER 1985). 42

B C

Figura 4 – Região 3 de coleta na Planície Costeira do Rio Grande do Sul. A. Imagem de satélite com a distribuição geográfica do ponto médio das áreas amostrais (uma área amostral = conjunto de 4 armadilhas Malaise); B. Clareira entre fragmentos de mata na ESEC Taim; C. Imagem do ponto de maior altitude nas dunas internas na ESEC Taim evidenciando o dossel da vegetação adjacente.

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3.1.2.4 Região 4 – Litoral Norte (Fig. 5)

3.1.2.4.1 Parque Estadual Itapuã

O Parque Estadual de Itapuã é uma Unidade de Conservação e está localizado ao sul do Distrito de Itapuã, no município de Viamão, entre as coordenadas 30º 20' a 30º 27'S e 50º 50' a 51º 05'O, e dista 57Km da capital Porto Alegre. O parque localiza-se estrategicamente situado entre dois corpos d'água de grande importância hidrográfica para o Estado: Lago Guaíba e a Laguna dos Patos. Além de contemplar uma série de banhados e córregos que formam habitats de grande importância para a conservação. A vegetação encontrada nesta UC (Unidade de Conservação) é descrita pelo Plano de Manejo do Parque Estadual Itapuã (SEMA, 1996). O topo dos morros e nos frequentes afloramentos de rochas nas encostas, em forma de matacões, o granito encontra-se recoberto, primariamente, por muitas espécies de liquens. Ocorrem aí também, musgos e algumas espécies de vegetais superiores, principalmente gravatás (Dyckia sp.), bromeliáceas, gramíneas, cactáceas, compostas, verbenáceas e pteridófitas. É uma vegetação localizada, predominantemente herbácea, baixa e rupícola. Nas encostas podem ocorrer campos rupestres ou até mata densa. Na orla das matas são frequentes as aroeiras (Schinus molle, S. polygamus, Lithraea brasiliensis, além de Casearia decandra, C. silvestris, Ocotea pulchella, Guettarda uruguensis, e Calliandra tweediei). Ocorrem também comunidades conhecidas como butiazais, cuja espécie dominante é Butia capitata. Nas encostas, abaixo da meia altura, misturando-se com os campos, encontram-se formações sucessionais caracterizadas pela presença de vassoura vermelha (Dodonaea viscosa) e as vassouras comuns (Baccharis spp.). São formações transitórias, com até 3m de altura, comumente denominada de vassoural. Nos limites com o Rio Guaíba e início da Laguna dos Patos, os rochedos graníticos caem abruptos sobre as águas ou na sua proximidade, originando várias praias. Na beira de algumas praias, a vegetação adquire características de mata ciliar, além dos característicos liquens. 44

Nas encostas arenosas e secas das lagoas, as areias das dunas móveis são fixadas por uma vegetação composta principalmente por poucas espécies de gramíneas, ciperáceas, apiáceas e asteráceas. Nas zonas em que as dunas já se encontram fixadas formam-se campos secos ou úmidos podendo apresentar árvores isoladas ou capões. Nos campos úmidos, onde já há acumulação de húmus, ocorre maior diversidade de espécies, inclusive Drosera brevifolia e Utricularia sp. (plantas insetívoras), Sphagnum sp. (constituindo turfeiras), Eryngium floribundum, Senecio selloi. Em terrenos pantanosos desenvolvem-se matas brejosas ou de restinga, nas bordas destas e também dos capões podem ocorrer vassourais. Em campo aberto ocorrem exemplares isolados de figueiras e gerivás ou populações de butiás. Nas zonas de olhos d'água, poças de água estagnadas e os banhados são centros de intensa vegetação palustre, com espécies flutuantes, sem raízes terrestres, como Eichhornia crassipes (aguapé), Azola sp. e Salvinia spp. (pteridófitas flutuantes); com espécies de rizomas enterrados no limo e folhas flutuantes como Pontederia cordata, Eichhornia azurea e espécies radicadas na margem limosa com estolões à superfície da água, como Heteranthera sp. e Luziola peruviana (grama- boiadeira) (SEMA, 1996).

3.1.2.4.2 Parque Estadual Itapeva

O Parque está localizado no Município de Torres, no Litoral Norte do Rio Grande do Sul, entre o Balneário Itapeva, ao sul, a Estrada do Mar (RS-389), a oeste, o oceano Atlântico, a leste, e a zona urbana do município de Torres, ao norte (Figura 1). Possui área aproximada de 1.000ha e uma zona de amortecimento que ultrapassa os 10Km. Torres é um dos 21 municípios que integram o Litoral Norte do Estado do Rio Grande do Sul, e possui coordenadas geográficas de 29º 20‟ 34”S e 49º 43‟ 39”O. O município dista 197Km da capital Porto Alegre e seus limites são o município de Passo de Torres (SC), ao norte, Arroio do Sal, ao sul, Mampituba, Dom Pedro de Alcântara e Morrinhos do Sul, a oeste, e o oceano Atlântico a leste. A paisagem da região onde se insere Parque Estadual Itapeva (PEVA) é caracterizada pela presença de depósitos sedimentares marinhos, lagunares, eólicos e aluvionares do período Quaternário (Pleistoceno e Holoceno). Conforme a 45

classificação atualizada (IBGE, 2004), o PEVA abrange duas unidades geomorfológicas distintas, Planície Marinha (modelados de acumulação eólica) e Planície Lagunar (terraços lacustres), que pertencem às regiões geomorfológicas da Planície Costeira Externa e Planície Costeira Interna, respectivamente. Segundo a classificação fitoecológica do IBGE (1986, 2004), a Unidade de Conservação situa-se na zona de justaposição das Áreas de Formações Pioneiras com Influência Marinha (Restingas) e da Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas (Mata Atlântica de planície). A caracterização fisionômica do PEVA segundo o Plano de Manejo do Parque (SEMA, 2006) pode ser dividida em diferentes unidades de paisagem como as dunas embrionárias junto à praia, cobertas por plantas rasteiras, e pelas dunas frontais. que se desenvolvem paralelas à linha de praia. Baixadas úmidas e dunas cobertas por vegetação herbácea com superficialidade do lençol freático originando depressões úmidas e poças temporárias nas quais pode se estabelecer vegetação aquática. Dunas interiores móveis com vegetação composta por ervas rasteiras e alguns arbustos, restringe-se em grande parte à base das dunas. A mata litorânea aparece apenas em dunas que se fixam em razão da própria vegetação e de sua morfologia. A Mata paludosa da unidade apresenta forma e dinâmica de mata de galeria, encontrada confinada entre as dunas móveis interiores e as dunas fixas interiores, onde a serapilheira é bastante espessa, formada por folhas grandes. Áreas úmidas são identificadas pelo estresse hídrico característico, e por sua vez, sua vegetação, compondo-se de banhados com vegetação nativa, campos úmidos antrópicos, turfeiras e ainda persistem remanescentes de matas brejosas. A Colina rochosa com vegetação arbórea corresponde essencialmente ao morro de Itapeva. Apresenta uma vegetação arbustiva e arbórea que se diferencia dos demais tipos vegetacionais encontrados no parque e é exclusivamente herbácea rasteira, ocorrendo espécies litólicas. As Dunas interiores fixas do Itapeva diferenciam-se das demais tanto pelo padrão de parcelamento do solo, como pela sua forma de colina ondulada e alongada, paralela à costa. 46

3.1.2.4.3 Parque Estadual José Lutzenberger (Parque da Guarita)

Embora o Parque Estadual da Guarita apresente-se bem tangenciado pela área urbana do município de Torres, a fitofisionomia e geomorfologia do Parque Estadual da Guarita assemelham-se muito ao PEVA, visto que praticamente não há divisão físico-geográfica ao feixe litorâneo contemplado por ambas as Unidades de Conservação, além de ambas as Unidades serem constituintes do mesmo plano de Conservação estipulado para o Litoral Norte do Rio Grande do Sul.

3.1.2.4.4 Parque Municipal Tupancy

O Parque Natural Municipal Tupancy está localizado na área urbana do balneário de Rondinha, pertencente ao município de Arroio do Sal, no Litoral Norte do Estado do Rio Grande do Sul (290 29'S e 490 50'O). Dista 180Km de Porto Alegre, podendo ser alcançado pela BR-290. A área do Parque é de 21.069.898 ha. Foi criado através da Lei Municipal 468/94, de 29/12/1994 e sua designação atual é Parque Natural Municipal Tupancy. A administração do Parque está a cargo da Secretaria Municipal de Agricultura e Abastecimento. A fisionomia geral do parque é dominada pela presença de uma duna de até 9m de altura, orientada no sentido Nordeste-Sudoeste e recoberta por mata de restinga e pela presença de três lagoas: a do Banho, a do Remanso ou Rondinha e a do Tupancy ou do criadouro, fronteira ao parque. O estrato herbáceo é raro. Predominam Bidens pilosa (picão) e Phyllanthus niruri (erva-pombinha) entremeados com algumas espécies de gramíneas, commelináceas e piperáceas. Os epífitos estão representados destacando-se os das famílias bromeliáceas, cactáceas, orquidáceas e piperáceas. Acompanhando a beira da mata, aparecem arbustos pioneiros e ocupando a superfície arenosa, ao redor da mata, aparecem as espécies consideradas fixadoras de dunas: Hidrocotyle bonariensis, Oxypetalum balanse (leite-de-cachorro) e Androtrichum trigynum. Nos locais secos ocorre uma vegetação campestre, rala, formada principalmente pelas gramíneas ciperáceas e orquidáceas. Há espécies de 47

ocorrência rara na área: Polygala leptocaulis, Tibouchina herbacea e Tibouchina versicolor, estas últimas conhecidas popularmente por manacá, quaresmeira ou tibouchina Nos banhados, dispersos na área de campo e as margens das Lagoas Tupancy, do Banho e Remanso, as espécies mais expressivas no campo periodicamente inundável são Centella asiatica (pé-de-cavalo), Hydrocotyle bonariensis, Drosera brevifolia (drósera), Eriocaulon modestum, Utricularia praelonga (boca-de-leão-do- banhado), Utricularia tricolor (violeta-do-brejo), Lycopodiella alopecuroides (pinheirinho), Juncus sellowianus (junco) e Juncus microcephalus (junco). As lagoas onde o nível da água persiste acima do solo mesmo em épocas secas, são ocupadas por vegetação flutuante fixa, flutuante livre, emergente e anfíbia. Constituem-se em banhados “baixos” que atingem cerca de 30cm de altura e são compostos por espécies herbáceas flutuantes fixas.

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B C

D

Figura 5 – Região 4 de coleta na Planície Costeira do Rio Grande do Sul. A. Imagem de satélite com a distribuição geográfica do ponto médio das áreas amostrais (uma área amostral = conjunto de 4 armadilhas Malaise); B. Visão da estrada interna do Parque Estadual Itapuã; C. Panorama geral das dunas do Parque Estadual Itapeva; D. Pórtico de entrada do Parque Municipal Natural Tupancy.

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3.1.2.5 Parque Nacional Lagoa do Peixe (Fig. 6)

O Parque Nacional da Lagoa do Peixe (P. N. Lagoa do Peixe) está localizado no litoral sul do estado do Rio Grande do Sul (31° 02‟ 45”S e 55° 42‟ 04”O), abrangendo os municípios de Tavares e Mostardas. O município de São José do Norte não tem área municipal dentro dos limites do Parque. Entretanto é o exato marco de delimitação ao sul do Parque, limite o qual se situa exatamente entre os municípios de Tavares e São José do Norte. Com uma área de 36.722ha atualmente é administrado pelo Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade (ICMBio). O P. N. Lagoa do Peixe apresenta uma vegetação bastante variada, em decorrência da instabilidade do terreno e, um caráter edáfico, que a diferencia das regiões circundantes, e sua descrição segue abaixo conforme o Plano de Manejo da Lagoa do Peixe (ICMBIO, 1999). As formações arbóreas e arbustivas apresentam fisionomias variadas, de acordo com o tipo de solo onde se desenvolvem. Em linhas gerais tem-se uma formação arbustiva nas dunas fixadas, que evoluiu em vários locais para uma mata composta principalmente por espécies xerófitas. Onde há mais umidade, esta mata é enriquecida por espécies higrófitas de origem tropical-atlântica (ICMBIO, 1999). Estas também aparecem formando pequenas matas palustres nos banhados, entremeadas à vegetação herbácea. As matas mais desenvolvidas crescem principalmente ao longo da chamada “recosta”, formando uma faixa que acompanha o sistema lagunar desde o norte até a altura de Bojuru, no sul, e que funciona como uma espécie de “corredor de dispersão” de várias espécies da Mata Atlântica (Floresta Ombrófila Densa), como Rheedia gardneriana (bacopari), Geonoma schottiana (guaricana), Nectandra rigida (canela-amarela) e outras. Existem, nas diversas formações, várias espécies de especial interesse para a fauna, inclusive frutíferas para o homem como Psidium cattleianum (araçazeiro), Rheedia gardneriana (bacopari), Hexachlamis edulis (pessegueiro-do-mato), Rollinia emarginata (araticum-da-praia), entre outras. As plantas medicinais igualmente são igualmente abundantes, merecendo destaque Iodina rhombifolia (cancorosa), Scutia buxifolia (coronilha), Bauhinia candicans (pata-de-vaca) e Casearia sylvestris (chá-de-bugre) (ICMBIO, 1999). 50

Algumas das espécies encontradas, já são consideradas raras ou em processo de extinção em outras regiões do país, como é o caso de Bumelia obtusifolia (espinheiro) e Geonoma schottiana (guaricana) (BRASIL, 1992). O número de espécies invasoras é pequeno, porém o impacto causado pela regeneração natural de Pinus spp. deve receber atenção, devendo-se tomar medidas que minimizem as consequências para a vegetação nativa. A vegetação nativa situada dentro dos limites do Parque Nacional sofre pressões principalmente da pecuária. O gado costuma se abrigar na mata, formando trilhas e prejudicando a regeneração natural de várias espécies. Os criadores costumam conduzir o gado para as áreas mais baixas em épocas mais secas, utilizando-se de caminhos que cortam a chamada “recosta”, estabelecendo-se um processo erosivo que aumenta com as chuvas, uma vez que a vegetação rasteira praticamente inexiste nestas trilhas devido ao pisoteio. Em várias trilhas deste tipo, existem árvores inteiras caídas e outras inclinadas que começam a tombar. Existem em alguns locais, córregos que drenam as partes mais altas (localizadas na Zona de Influência) para o sistema lagunar que, em épocas chuvosas descarregam muita água, causando erosão em sulcos que acaba evoluindo para as chamadas “voçorocas”. O desmatamento, tanto para retirada de lenha como para plantio de pastagens, foi constatado em alguns pontos, a maioria deles na Zona de Transição. De uma maneira geral, as formações arbóreas nativas apresentam um estado de conservação razoável. A vegetação que cobre as dunas fixadas é a mais preservada, já que a pressão nela exercida é menor devido às características do solo. A mata palustre e os banhados sofrem mais pelo pisoteio do gado e pela retirada seletiva de lenha. A formação mais alterada é a mata arenícola, por apresentar espécies fornecedoras de boa madeira e lenha (coronilha, rebenqueira, goiaveira, etc...), por estar sendo destruída em alguns pontos para a formação de pastagens e por estar situada próxima de sedes de propriedades. As formações arbóreas, principalmente a mata arenícola que cobre a “recosta”, protegem o sistema lagunar de possíveis assoreamentos, uma vez que o solo da região é bastante instável e frágil. Abrigam também recursos alimentares para a fauna em geral. Esta formação localiza-se, no entanto, em grande parte, na Zona de Transição. 51

O número de espécies vegetais encontrado no Parque é cerca de um terço do descrito para as marismas do estuário da Lagoa dos Patos (cerca de 60 espécies; COSTA, 1997), localizadas 150Km ao sul. Este número também é inferior ao das marismas da Argentina (COSTA; DAVY, 1992). Esta baixa diversidade provavelmente está relacionada às condições extremas de salinidade observadas durante o ano na Lagoa do Peixe, que variam de água praticamente doce no inverno a hipersalina no verão (MAISONAVE; KNAK; PAIXÃO, 1995), bem como a pobreza de nutrientes do sedimento composto predominantemente (95%) por areia fina quartzosa e com baixíssimos teores de matéria orgânica (0,5 a 1,7%; média = 1,0%).

B C

Figura 6 – Região 5 de coleta na Planície Costeira do Rio Grande do Sul. A. Imagem de satélite com Ba distribuição geográfica do ponto médio das Cáreas amostrais (uma área amostral = conjunto de 4 armadilhas Malaise); B. Clareira de acesso ao fragmento da Fazendo do Boiadeiro no Parque Nacional da Lagoa do Peixe; C. Lagoa do Pai João no Parque Nacional da Lagoa do Peixe. 52

3.2 Coleta, amostragem e análise do material.

Os Muscidae foram obtidos de coletas realizadas nas cinco regiões da Planície Costeira do Rio Grande do Sul, através da instalação de um total de 140 armadilhas do tipo Malaise (Fig. 7) modelo Townes (1972) com modificação no frasco-coletor (para ver especificidades da armadilha Malaise consultar TOWNES, 1972; BROWN, 2005; DUARTE et al., 2010). Cada armadilha ficou exposta oito dias e tiveram suas coordenadas geográficas registradas in locu, através de GPS de mão Garmin Etrex Vista. A instalação ocorreu em série de quatro armadilhas equidistantes por área de coleta. Cada série de armadilhas possuiu uma distância particular, entre si, de acordo com o tamanho dos fragmentos de coleta para uma amostragem uniforme e proporcional simultaneamente. Todas as coletas foram realizadas com as devidas autorizações dos orgãos legais responsáveis pela manutenção das áreas naturais (Autorização SISBIO n° : 29229-2, Anexo A), onde o período total de coleta nas cinco regiões da Planície Costeira fora compreendido de 27 de outubro de 2011 a 12 de fevereiro de 2012. O tempo de exposição de cada armadilha no ambiente foi exatamente oito dias em cada coleta. Ao final do período de coletas em cada uma das cinco regiões, todos os frascos com material foram encaminhados ao Laboratório de Ecologia de Parasitos e Vetores, da Universidade Federal de Pelotas, para o acondicionamento e triagem. Logo após triagem e preparação do material, os indivíduos pertencentes a Muscidae foram identificados segundo chaves taxonômicas pertinentes ao grupo Neotropical, como as propostas por Carvalho e Couri (2002), Couri e Carvalho (2002), Costacurta e Carvalho (2005), Costacurta, Couri e Carvalho (2005), Nihei (2005), Schuehli e Carvalho (2005), Marques e Couri (2007), Nihei e Carvalho (2007), Pereira-Colavite e Carvalho (2012). Para efeitos de análise, além da lista geral de espécies, os Muscidae foram categorizados em guildas segundo suas afinidades filogenéticas e tróficas de larvas e adultos (SKIDMORE, 1985; CARVALHO, 1989). O conjunto de análises pertinentes ao relacionamento espécie-área (SAR) como a definição da amostragem proporcional, diversidade alfa e gamma, teste dos modelos com função linear, logística e de poder, e análise de agrupamento (TUOMISTO, 2010; AZOVSKY, 2011; SCHEINER, 2011) foram processados no 53

programa estatístico R (R DEVELOPMENT CORE TEAM 2013). As análises realizadas no presente estudo encontram-se devidamente descritas no segundo capítulo desta Dissertação.

Figura 7 – Armadilha Malaise modificada, instalada no interior de um fragmento de mata na Planície Costeira do Rio Grande do Sul.

CAPÍTULO 1 – DIVERSIDADE DE MUSCIDAE (Insecta, Diptera) NA PLANÍCIE COSTEIRA DO RIO GRANDE DO SUL

1 Introdução

As áreas da Planície Costeira são caracterizadas pela grande diversidade de habitats (banhados, várzeas, matas ripárias e areais) e por sofrerem alta pressão antrópica devido a criação de gado e ovinos, extração de madeira e areia, pressão da urbanização às imediações de remanescentes de Mata Atlântica, e pela produção de arroz e outras monoculturas (MMA, 2000). Estas atividades produtivas são exemplos envolvidos nas causas da grande fragmentação da flora desta região, restando menos de 5% das áreas de florestas e campos nativos (VIEIRA; RANGEL, 1988; ROESCH, 2009). Muitos dos habitats da Planície Costeira sofrem com estas atividades extrativistas que acabam por destruir e fragmentar áreas naturais sem que a dinâmica de variação na diversidade e composição de espécies seja devidamente conhecida, ou que se possa mesurar o impacto real causado pela destruição. A fragmentação atua de forma que o isolamento de uma porção de mata é seguido por modificações físicas que são responsáveis por muitas das modificações nas comunidades naturais. Assim, a probabilidade de ocorrência e manutenção de diversas espécies pode ser afetada direta ou indiretamente pelas modificações microclimáticas produzidas pelo isolamento, o que pode ser desfavorável a espécies adaptadas ao interior da mata, e beneficiar espécies adaptadas a ambientes abertos, que então passam a se estabelecer no fragmento (LOVEJOY et al., 1984, 1986) causando distúrbio na estabilidade das comunidades silvestres. Muitas populações de dípteros são típicas de regiões florestais. No entanto, nestas últimas três décadas a dinâmica populacional de espécies silvestres vem sofrendo modificação, devido à introdução de espécies exóticas, bem como, pelos efeitos antrópicos (D`ALMEIDA; LOPES, 1983). Espécies silvestres têm sido 55

observadas em meio urbano (WELLS, 1991), assim como espécies sinantrópicas em florestas ombrófilas (PARALUPPI; CASTELLÓN, 1994). O conhecimento da diversidade de espécies numa área é fundamental para a compreensão da natureza e, por extensão, para aperfeiçoar o gerenciamento da área em relação a atividades de exploração de baixo impacto, conservação de recursos naturais ou recuperação de ecossistemas degradados (MELO, 2008). Assim, através dos grandes levantamentos de fauna é possível também, prover conhecimento cientifico à nível taxonômico e história natural, pois nestes estudos é comum a coleta de muitos táxons, e um considerável número de morfoespécies geralmente observados nestes estudos (MARINONI; DUTRA, 1993; RODRIGUEZ- FERNÁNDEZ, 2004, LOWENBERG-NETO; CARVALHO, 2013). A riqueza de espécies, sua abundância relativa, e a proporcionalidade de indivíduos por guilda ecológica podem responder questões de sumo interesse na ecologia de comunidades, onde o primeiro passo é conhecer a localidade, quantificar e identificar espécies dominantes nas assembleias. Estas informações são de grande valia aos biólogos da conservação e gestores ambientais que necessitam de métodos para avaliação do valor biológico de locais para monitoramento de mudanças ao longo do tempo, bem como indicar novos eixos de conservação para áreas que ainda não possuem amparo legal. A família Muscidae é biologicamente e taxonomicamente diversa (SKIDMORE, 1985; CARVALHO et al. 2005), por isso possui grande importância ecológica. Neste sentido conhecer a biodiversidade de Muscidae e sua distribuição são as finalidades do processo de inventariar este grupo de moscas. Acerca destas considerações, o primeiro capítulo desta dissertação tem por objetivo conhecer as espécies de Muscidae que habitam a Planície Costeira do Rio Grande do Sul, e como se dá a proporcionalidade de seus indivíduos segundo as guildas taxonômicas e ecológicas ao longo deste gradiente espacial.

2 Material e Métodos

2.1 Locais de coleta

As áreas amostradas na Planície Costeira do Rio Grande do Sul (Fig. 1) foram escolhidas de acordo com a indicação de prioridade para conservação de invertebrados, conforme o Ministério do Meio Ambiente (MMA) indica para o entorno do feixe litorâneo das Lagoas dos Patos, Mirim-Mangueira e Litoral Norte, disponíveis on-line, no seguinte endereço eletrônico: http://www.mma.gov.br/estruturas/sbf_chm_rbbio/_arquivos/Sumario%20Mata%20Atl antica.pdf. As localidades do entorno do Arroio Pelotas, Arroio Corrientes e Arroio Turuçu constituem a Região 1 (Fig. 2), na qual o período de instalação e retirada das armadilhas compreende o intervalo de 27 de outubro a 8 de novembro de 2011. A Região 2 (Fig. 3) da Planície Costeira do Rio Grande do Sul é representada pelas localidades da Reserva Biológica do Lami, pela Vila Pacheca às margens do Rio Camaquã e pela RPPN Barba Negra, o intervalo de coletas é compreendido de 16 a 27 de novembro de 2011. A Região 3 (Fig. 4) foi estabelecida na Estação Ecológica do TAIM onde as coletas iniciaram-se em 7 de dezembro e cessaram em 17 de dezembro de 2011. As UC‟s, Parque Estadual Itapuã, Parque Estadual Itapeva, Parque Estadual José Lutzenberger (Parque da Guarita), Parque Municipal Tupancy, constituem as coletas do Litoral Norte do Rio Grande do Sul, a Região 4 (Fig. 5). As coletas foram realizadas do dia 12 a 22 de janeiro de 2012. 57

As coletas no Parque Nacional da Lagoa do Peixe constituem a Região 5 (Fig. 6), na qual o período de coletas foi de 3 a 12 de fevereiro de 2012. As cinco regiões de estudo encontram-se devidamente caracterizadas e descritas na Metodologia Geral na seção inicial desta Dissertação. Os dados meteorológicos referentes aos períodos de coleta foram obtidos junto ao INMET (Instituto Nacional de Metorologia) e encontram-se na tab.1.

Tabela 1 – Tabela com as médias de temperatura referentes aos períodos de exposição das armadilhas Malaise nas cinco Regiões amostradas na Planície Costeira do Rio Grande do Sul. Tmax, média das temperaturas máximas; Tmin, média das temperaturas minímias; UR%, porcentagem média da umidade relativa do ar. Dados meteorológicos obtidos junto ao INMET. Região Período Tmax Tmin TM UR% 1 27 out. a 8 nov. (2011) 23,28°C 12,26°C 17,77°C 74% 2 16 nov. a 27 nov. (2011) 29,16°C 17,00°C 23,08°C 69% 3 7 dez. a 17 dez. (2011) 24,45°C 17,20°C 20,82°C 79% 4 12 jan. a 22 jan.(2012) 30,38°C 20,77°C 24,53°C 81% 5 3 fev. a 12 fev. (2012) 29,68°C 20,93°C 25,30°C 78%

2.2 Coleta, acondicionamento e identificação do material.

Os Muscidae foram obtidos de coletas realizadas nas cinco regiões da Planície Costeira do Rio Grande do Sul, através da instalação de um total de 140 armadilhas do tipo Malaise (Fig. 7) modificadas (modelo TOWNES, 1972 com as modificações do frasco-coletor – para ver especificidades consultar TOWNES, 1972; BROWN, 2005; DUARTE et al., 2010). Para cada região foram amostradas sete áreas, onde em cada uma destas áreas foi instalada um conjunto de quatro armadilhas, totalizando 28 Malaise por região. Cada conjunto de quatro armadilhas caracteriza uma área de coleta, onde as armadilhas foram instaladas equidistantes (Fig. 8). Hipoteticamente exemplificando, conjunto de pontos (armadilhas) da área 1 é constituído pelas quatro armadilhas que se distanciam entre si em 50m; já o conjunto de pontos da área 2 é constituído pelas quatro armadilhas que se distanciam entre si 300m. 58

O tempo de exposição de cada armadilha no ambiente foi de oito dias. Ao final da exposição de todas as armadilhas em cada região, os frascos com material preservado em álcool 70% foram encaminhados ao Laboratório de Ecologia de Parasitos e Vetores, da Universidade Federal de Pelotas, onde o acondicionamento se deu em álcool 90% e preservação à frio em freezer vertical. Logo após descongelamento à temperatura ambiente e triagem, os Muscidae foram transfixados para identificação a partir de chaves taxonômicas pertinentes aos grupos Neotropicais como as propostas por Carvalho e Couri (2002), Couri e Carvalho (2002), Costacurta e Carvalho (2005), Costacurta, Couri e Carvalho (2005), Nihei (2005), Schuehli e Carvalho (2005), Marques e Couri (2007), Nihei e Carvalho (2007), Pereira-Colavite e Carvalho (2012). A designação UT (unidade taxônomica) fora utilizada no presente estudo para identificar indivíduos a nível específico (espécies/morfoespécies). O material foi depositado na Coleção de Diptera do Laboratório de Ecologia de Parasitos e Vetores da Universidade Federal de Pelotas, e uma coleção de referência será encaminhada à Coleção Entomológica Padre Jesus Santiago Moure, da Universidade Federal do Paraná.

Figura 8 – Modelo didático explicativo para o distanciamento proporcional das armadilhas Malaise nas áreas amostrais.

59

2.3 Definição das Guildas.

2.3.1 Guilda taxonômica

Como guilda taxonômica foram adotadas cada uma das sete subfamílias Neotropicais de Muscidae, segundo a proposição filogenética de Carvalho et al. (1989). As subfamílias Neotropicais de Muscidae são: Atherigoninae, Muscinae, Azeliinae, Phaoniinae, Cyrtoneurininae, Mydaeinae e Coenosiinae.

2.3.2 Guilda trófica ou ecológica:

As guildas tróficas em Muscidae foram consideradas conforme o hábito alimentar das larvas e dos adultos de acordo com Skidmore (1985), onde a partir da identificação do inseto adulto coletado foi inferido o hábito alimentar da larva, segundo a bibliografia. A guilda de larvas saprófagas foi definida a fim de representar todos aqueles indivíduos que obtém recurso de matéria orgânica de origem animal ou vegetal em decomposição (ambas as características do hábito saprofágico stricto sensu), além daquelas larvas que obtém recurso de restos de tecidos de animais em tocas e ninhos, e espécies causadoras de míiases (gênero Philornis Meinert, 1890). As larvas categorizadas para a guilda de predadoras são aquelas que possuem o hábito de predação, tanto obrigatório (Phaoniinae, Mydaeinae e Coenosiinae), quanto facultativo (Azeliinae e Cyrtoneuriniinae). Quanto aos adultos, a guilda ecológica estabelecida para insetos saprófagos se refere a todos aqueles muscídeos que obtém sua fonte de recurso a partir de matéria orgânica em decomposição, seja ela de origem animal ou vegetal. Além destes, os indivíduos que utilizam carboidratos e proteínas de outras fontes, como flores e outros substratos no ambiente, também foram considerados saprófagos. A guilda trófica de adultos predadores refere-se àqueles indivíduos que realizam exploração por interferência, predando ativamente outros indivíduos, e é representada, em sua integridade, no presente estudo pela subfamília Coenosiinae, portanto os dados apresentados tanto para a guilda taxonômica, quanto para a guilda trófica, se equivalem.

3 Resultados

O total de Muscidae coletado na planície costeira do Rio Grande do sul foi de 6102 espécimes, distribuídos em 120 espécies/morfoespécies (UTs – unidades taxonômicas) e 33 gêneros (tab. 2) Exceto por Atherigoniinae, todas as outras subfamílias Neotropicais de Muscidae foram representadas, sendo Coenosiinae a subfamília com maior número de unidades taxonômicas (n=37), seguida por Cyrtoneurininae (n=28), Phaoniinae, (n=24), Muscinae (n=14), Mydaeinae (n=11) e Azeliinae (n=4) (tab. 3). A relação das UTs de acordo com a área de coleta encontra-se na tab. 2, onde podemos constatar que a unidades taxonômicas mais abundante foi Sarcopromusca pruna (Shannon e Del Ponte, 1926) (n=934), seguida de Neodexiopsis sp. 9 (n=641) e Stomopogon argentina (Snyder, 1957) (n=388). Apenas nove UTs ocorrem em comum a todas as regiões na Planície costeira do Rio Grande do Sul: Polietina orbitalis (Stein, 1904), Helina sp. 6, Phaonia nigriventris (Albuquerque, 1954), Phaonia similata (Albuquerque, 1957), Phaonia sp. 1, Neomuscina zosteris (Shannon e Del Ponte, 1926), Limnophora sp. 4, Bithoracochaeta calopus (Bigot, 1885) e Neodexiopsis sp. 9. Nas guildas tróficas dos adultos de Muscidae (saprófagos, predadores e hematófagos) observamos que das 120 unidades taxonômicas registradas ocorrendo na Planície Costeira, 79 são saprófagas em 2934 indivíduos (48,08%), 37 UTs são predadoras com abundância de 3128 espécimes (51,26%), duas unidades taxonômicass são hematófagas apresentando 36 espécimes (0,56%) e outras duas UTs não foram definidas para guilda (Genêro A e Genêro B). De encontro com o observado nas guildas tróficas dos adultos, há uma inversão de dominância quando consideramos somente a biologia das larvas, onde os muscídeos saprófagos representaram apenas 14 UTs com abundância de 1.207 espécimes (19,78%), contra 104 UTs com 4.896 espécimes com larvas predadoras, o que significa 80,15% do total de Muscidae coletado na Planície Costeira. 61

Considerando a biologia das larvas e adultos, temos na planície Costeira a maior parcela de indivíduos na guilda de predadoras/predadores (51,26%) e a menor na guilda de muscídeos saprófagas/hematófagos, com 0,59% do total coletado nas cinco regiões (tab. 4).

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Tabela 2 – Unidades taxonômicas (espécies/morfoespécies) de Muscidae (Insecta, Diptera) em função das cinco regiões de coleta na Planície Costeira do Rio Grande do Sul. Região 1 – Arroio Pelotas, Arroio Corrientes, Arroio Turuçu (Arroio Grande); Região 2 – Reserva Biológica do Lami, Rio Camaquã (Vila Pacheca), RPPN Barba Negra; Região 3 – ESEC Taim; Região 4 – P.E. Itapuã, P.E. Itapeva, P.E. José Lutzenberger (P. Guarita), P.M. Tupancy; Região 5 – Parque Nacional da Lagoa do Peixe. Classificação segundo Carvalho et al. (2005). S, riqueza de unidades taxonômicas. Região Unidades taxonômicas 1 2 3 4 5 (Σ) Muscinae Biopyrellia bipuncta (Wiedemann, 1830) 0 0 13 8 3 24 Haematobia irritans (Linnaeus, 1758) 0 0 20 0 11 31 Morellia humeralis (Stein, 1918) 0 0 2 17 0 19 Morellia paulistensis Pamplona & Mendes, 1995 0 17 40 7 1 65 Morellia sp. 1 3 0 3 0 0 6 Morellia sp. 2 2 3 1 0 0 6 *Musca domestica Linnaeus, 1758 0 0 0 1 0 1 Polietina orbitalis (Stein, 1904) 40 10 15 9 17 91 *Polietina sp. 2 0 0 0 0 2 *Polietina sp. 1 0 0 1 0 0 1 Sarcopromusca pruna (Shannon e Del Ponte, 1926) 10 3 903 0 18 934 Stomoxys calcitrans Linnaeus, 1758 0 0 2 0 3 5 *Trichomorellia seguyi (Pamplona, 1983) 0 0 11 0 0 11 *Trichomorellia sp. 1 0 0 11 0 0 11 63

Azeliinae Micropotamia minuscula (Albuquerque, 1955) 4 0 4 0 0 8 Micropotamia sp. 1 11 0 8 0 0 19 Micropotamia sp. 2 0 2 4 1 0 7 *Philornis sp. 1 1 0 0 0 0 1 Phaoniinae *Dolichophaonia cacheuta (Snyder, 1957) 0 1 0 0 0 1 *Dolichophaonia plaumanni (Carvalho, 1983) 0 0 0 0 1 1 *Dolichophaonia trigona (Shannon & Del Ponte, 1926) 6 0 0 0 0 6 Dolichophaonia sp. 1 0 0 1 1 0 2 Dolichophaonia sp. 2 0 0 1 0 1 2 Helina sp. 1 8 0 2 0 0 10 Helina sp. 2 26 1 6 0 0 33 Helina sp. 3 9 1 2 0 0 12 Helina sp. 4 8 0 4 0 0 12 Helina sp. 5 6 0 2 2 0 10 Helina sp. 6 8 9 1 5 23 46 *Helina sp. 7 0 0 0 0 1 1 Phaonia advena Snyder, 1957 0 4 0 6 0 10 Phaonia annulata (Albuquerque, 1957) 30 0 0 5 0 35 *Phaonia bigoti (Albuquerque, 1957) 0 0 0 1 0 1 64

Phaonia grajauensis (Albuquerque, 1957) 20 17 1 17 0 55 Phaonia nigriventris (Albuquerque, 1954) 36 10 160 23 69 298 *Phaonia praesuturalis (Stein, 1904) 0 0 0 9 0 9 Phaonia similata (Albuquerque, 1957) 1 11 1 8 1 22 Phaonia trispila (Bigot, 1885) 45 51 64 0 7 167 Phaonia sp. 1 19 12 24 28 9 92 Phaonia sp. 2 5 4 316 0 13 338 Phaonia sp. 3 28 10 0 0 0 38 *Phaonia sp. 4 0 1 0 0 0 1 Cyrtoneurininae *Cyrtoneurina costalis (Walker, 1853) 1 0 0 0 0 1 Cyrtoneurina sp. 1 5 0 2 2 0 9 Cyrtoneurina sp. 2 2 0 0 0 1 3 Cyrtoneuropsis brunnea (Hough, 1900) 1 2 1 0 1 5 *Cyrtoneuropsis polystigma (Wulp, 1896) 1 0 0 0 0 1 Cyrtoneuropsis maculipennis (Macquart, 1843) 18 21 0 12 0 51 Cyrtoneuropsis pararescita (Couri,1995) 0 0 1 0 9 10 *Cyrtoneuropsis similata (Couri, 1982) 0 0 0 22 0 22 *Cyrtoneuropsis sp. 1 0 19 0 0 0 19 *Cyrtoneuropsis sp. 2 0 8 0 0 0 8 *Neomuscina goianensis Lopes & Khoury, 1995 0 1 0 0 0 1 65

*Neomuscina douradensis Lopes & Khouri, 1996 1 0 0 0 0 1 *Neomuscina inflexa (Stein, 1918) 0 0 0 0 1 1 *Neomuscina neosimilis Snyder, 1949 0 0 0 4 0 4 Neomuscina pictipennis pictipennis (Bigot, 1878) 1 2 0 7 0 10 *Neomuscina snyderi Pereira-Colavite & Carvalho (2012) 0 0 0 3 0 3 Neomuscina zosteris (Shannon & Del Ponte, 1926) 126 4 9 1 4 144 *Neomuscina sp. 1 0 1 0 0 0 1 Neomuscina sp. 2 3 1 0 0 0 4 Neomuscina sp. 3 1 2 0 0 0 3 *Neomuscina sp. 4 2 0 0 0 0 2 Neurotrixa felsina (Walker, 1849) 3 1 21 0 0 25 Neurotrixa marinonii Costacurta & Carvalho, 2005 12 0 5 2 4 23 Neurotrixa sulina Costacurta & Carvalho, 2005 5 1 8 1 0 15 *Pseudoptilolepis fluminensis Albuquerque, 1954 0 3 0 0 0 3 *Pseudoptilolepis fulvapoda Snyder, 1949 0 1 0 0 0 1 *Pseudoptilolepis sp. 3 0 0 0 0 3 *Pseudoptilolepis sp. 1 0 1 0 0 0 1 Mydaeinae *Brontaea delecta (Wulp, 1896) 0 0 15 0 0 15 Brontaea quadristigma (Thomson, 1869) 0 0 6 1 0 7 *Brontaea sp. 0 0 1 0 0 1 66

Graphomya sp. 1 1 0 21 0 0 22 *Graphomya sp. 2 1 0 0 0 0 1 *Graphomya sp. 3 1 0 0 0 0 1 Mydaea plaumanni Snyder, 1941 54 3 1 1 0 59 *Mydaea sp. 1 0 0 0 1 0 1 *Myospila matogrossensis Couri & Lopes, 1988 0 0 0 3 0 3 Myospila obscura (Shannon & Del Ponte, 1926) 8 4 13 5 0 30 Myospila sp. 1 5 0 4 2 1 12 Coenosiinae Bithoracochaeta annulata Stein, 1911 0 1 0 0 33 34 Bithoracochaeta calopus Bigot, 1885 169 19 19 1 26 234 Bithoracochaeta flavicoxa Malloch, 1934 15 2 4 4 0 25 *Bithoracochaeta plumata Albuquerque, 1955 0 0 0 1 0 1 Bithoracochaeta sp. 1 91 0 141 0 0 232 *Bithoracochaeta sp. 2 0 0 0 1 6 7 Coenosia sp. 1 0 0 1 0 2 Coenosia sp. 1 1 0 1 0 0 2 Coenosiini Gênero A 3 0 2 0 0 5 *Coenosiini Gênero B 0 0 1 0 0 1 Limnophora aurifacies Stein, 1911 28 18 19 0 0 65 Limnophora sp. 1 4 2 12 0 1 19 67

Limnophora sp. 2 17 0 50 1 0 68 Limnophora sp. 3 3 0 7 0 0 10 Limnophora sp. 4 118 11 155 7 2 293 Limnophora sp. 5 117 15 216 3 0 351 Limnophora sp. 6 1 0 2 0 0 3 Lispe serotina Wulp, 1896 1 2 0 0 0 3 *Plumispina sp. 1 0 0 1 0 0 1 *Neodexiopsis erecta Costacurta, Couri & Carvalho, 2005 0 0 0 1 0 1 Neodexiopsis rustica Albuquerque, 1956 22 1 1 0 1 25 *Neodexiopsis sp. 0 0 0 1 0 1 Neodexiopsis sp. 1 5 0 75 0 0 80 Neodexiopsis sp. 2 1 2 2 0 0 5 Neodexiopsis sp. 3 5 1 108 1 0 115 Neodexiopsis sp. 4 206 2 101 0 0 309 Neodexiopsis sp. 5 18 5 18 1 0 42 *Neodexiopsis sp. 6 0 0 1 0 0 1 Neodexiopsis sp. 7 47 15 7 6 0 75 Neodexiopsis sp. 8 0 0 2 1 0 3 Neodexiopsis sp. 9 328 40 259 10 4 641 Neodexiopsis sp. 10 0 3 1 0 0 4 Neodexiopsis sp. 11 18 3 0 0 4 25 68

*Neodexiopsis sp. 12 0 1 0 0 0 1 *Neodexiopsis sp. 13 1 0 0 0 0 1 Stomopogon argentina (Snyder, 1957) 41 2 345 0 0 388 Stomopogon sp. 1 2 0 53 0 0 55 *Gênero A 0 0 3 0 0 3 *Gênero B 1 0 0 0 0 1 S total = 120 UTs 6102 *UTs exclusivas 10 9 7 9 3

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Tabela 3 – Relação das Guildas Taxonômicas de Muscidae (Insecta, Diptera) segundo Carvalho, et al. (1989), de acordo com as cinco regiões de coleta da Planície Costeira do Rio Grande do Sul. (S), Riqueza de espécies; ABUND, Abundância dos espécimes coletados. Guilda Região 1 Região 2 Região 3 Região 4 Região 5 Taxônomica (S) ABUND (S) ABUND (S) ABUND (S) ABUND (S) ABUND Muscinae 5 57 4 33 12 1022 5 42 6 53 Azeliinae 3 16 1 2 3 16 1 1 0 0 Phaoniinae 15 255 13 132 14 585 11 105 9 125 Cyrtoneuriniinae 16 185 15 68 7 47 9 54 6 20 Mydaeinae 6 70 2 7 7 61 6 13 1 1 Coenosiinae 26 1263 19 145 27 1603 15 40 8 77 TOTAL 71 1846 54 387 70 3334 47 255 30 276 *Não foram consideradas para guildas os indivíduos pertencentes à Gênero A e Gênero B.

Tabela 4 – Distribuição da diversidade de Muscidae (Insecta, Diptera) na Planície Costeira do Rio Grande do Sul, de acordo com as guildas tróficas segundo Skidmore (1985) para os diferentes estágios de desenvolvimento; (S), Riqueza; ABUND, Abundância de espécimes; FR%, Frequência relativa em porcentagem; s, guilda saprófagos; p, guilda de predadores; h,guilda de hematófagos Planície Costeira Estágio de Guilda (S) ABUND FR% desenvolvimento trófica Adultos s 79 2934 48,08 p 37 3128 51,26 h 2 36 0,59 Larvas s 14 1207 19,78 p 104 4891 80,15 Larvas e Adultos s - s 24 1171 19,22 s - h 2 36 0,56 p - s 67 1763 28,89 p - p 37 3128 51,26

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3.1. Região 1 – Arroio Pelotas, Arroio Corrientes e Arroio Grande

Nas localidades entre o Arroio Pelotas e o Arroio Turuçu foram coletados 1847 indivíduos distribuídos em 72 UTs e 24 gêneros. Coenosiinae apresentou maior riqueza (S=26) e abundância (n=1264), onde este número de espécimes representa 68,36% da fauna regional. A abundância das quatro UTs dominantes numericamente atinge o percentual de 44,90%, onde a espécie mais abundante foi Neodexiopsis sp. 9 com 328 espécimes (tab. 5). No critério abundância, a guilda de predadores foi a dominante tanto para larvas (96,85%) quanto para adultos (68,38%), onde a espécie predadora com maior número de espécimes foi Neodexiopsis sp. 9. Dos adultos de hábitos saprófagos foram identificadas 45 UTs, das quais N. zosteris destaca-se pelo maior número de indivíduos capturados (N=126). Embora o adulto seja saprófago, sua larva tem comportamento predatório, portanto é constituinte dos 28,48% de muscídeos que compõem a guilda de predadoras/saprófagos (tab. 6). Na localidade referente as dunas (dunas fixas) próximas ao Arroio Corrientes, a riqueza foi de 38 UTs, onde quase todas também ocorreram nas armadilhas de mata da região 1, exceto por duas UTs: Stomopogon sp. 1 e uma espécie pertencente ao Gênero B. As UTs raras totalizam 23, das quais 18 são singletons e cinco doubletons. A distribuição das UTs raras por guilda aponta para Coenosiinae como detentora do maior número de raras (N=7). A Região 1 apresentou doze UTs exclusivas do pool geral de 120 espécies/morfoespécies, e a relação de exclusividade por região pode ser observada na tab. 2. 71

Tabela 5 – Unidades taxonômicas (espécies/morfoespécies) de Muscidae (Insecta, Diptera) em função das áreas de coleta na Região 1 da Planície Costeira do Rio Grande do Sul. APL, Arroio Pelotas; ACT, Arroio Corrientes; ATU, Arroio Turuçu; n, número de armadilhas Malaise instaladas nas áreas de coleta; (Σ), Somatório. Região 1 Unidades taxonômicas APL (n=12) ACT (n=8) ATU (n=8) (Σ) Muscinae Morellia sp. 1 0 2 1 3 Morellia sp. 2 1 1 0 2* Polietina orbitalis (Stein, 1904) 20 16 4 40 Polietina sp. 1 0 1 2* Sarcopromusca pruna (Shannon & Del Ponte, 1926) 5 2 3 10 Azeliinae Micropotamia minuscula (Albuquerque, 1955) 2 2 0 4 Micropotamia sp. 1 5 6 0 11 Philornis sp. 1 1 0 0 1* Phaoniinae Dolichophaonia trigona (Shannon & Del Ponte, 1926) 0 5 1 6 Helina sp. 1 1 5 2 8 Helina sp. 2 23 2 1 26 Helina sp. 3 8 0 1 9 Helina sp. 4 1 6 1 8 Helina sp. 5 3 1 2 6 72

Helina sp. 6 2 5 1 8 Phaonia annulata (Albuquerque, 1957) 9 21 0 30 Phaonia grajauensis (Albuquerque, 1957) 6 13 1 20 Phaonia nigriventris (Albuquerque, 1954) 18 18 0 36 Phaonia similata (Albuquerque, 1957) 1 0 0 1* Phaonia trispila (Bigot, 1885) 7 20 18 45 Phaonia sp. 1 8 10 1 19 Phaonia sp. 2 0 4 1 5 Phaonia sp. 3 22 0 6 28 Cyrtoneurininae Cyrtoneurina costalis (Walker, 1853) 1 0 0 1* Cyrtoneurina sp. 1 3 2 0 5 Cyrtoneurina sp. 2 1 1 0 2* Cyrtoneuropsis brunnea (Hough, 1900) 1 0 0 1* Cyrtoneuropsis maculipennis (Macquart, 1896) 10 4 4 18 Cyrtoneuropsis polystigma (Wulp, 1896) 1 0 0 1* Neomuscina douradensis Lopes & Khouri, 1996 1 0 0 1* Neomuscina pictipennis pictipennis (Bigot, 1878) 1 0 0 1* Neomuscina zosteris (Shannon & Del Ponte, 1926) 33 89 4 126 Neomuscina sp. 2 2 1 0 3 Neomuscina sp. 3 1 0 0 1* 73

Neomuscina sp. 4 1 1 0 2* Neurotrixa felsina (Walker, 1849) 3 0 0 3 Neurotrixa marinonii Costacurta & Carvalho, 2005 1 9 2 12 Neurotrixa sulina Costacurta & Carvalho, 2005 2 3 0 5 Pseudoptilolepis sp. 2 0 1 3 Mydaeinae Graphomya sp. 1 1 0 0 1* Graphomya sp. 2 1 0 0 1* Graphomya sp. 3 1 0 0 1* Mydaea plaumanni Snyder, 1941 29 20 5 54 Myospila obscura (Shannon & Del Ponte, 1926) 1 7 0 8 Myospila sp. 1 4 1 0 5 Coenosiinae Bithoracochaeta calopus Bigot, 1885 70 27 72 169 Bithoracochaeta flavicoxa Malloch, 1934 1 12 2 15 Bithoracochaeta sp. 1 48 17 26 91 Coenosia sp. 1 1 0 0 1* Coenosia sp. 1 0 0 1* Coenosiini Gênero A 3 0 0 3 Limnophora aurifacies Stein, 1911 14 7 7 28 Limnophora sp. 1 4 0 0 4 74

Limnophora sp. 2 13 2 2 17 Limnophora sp. 3 3 0 0 3 Limnophora sp. 4 99 11 8 118 Limnophora sp. 5 59 36 22 117 Limnophora sp. 6 0 1 0 1* Lispe serotina Wulp, 1896 1 0 0 1* Neodexiopsis rustica Albuquerque, 1956 2 20 0 22 Neodexiopsis sp. 1 3 2 0 5 Neodexiopsis sp. 2 0 1 0 1* Neodexiopsis sp. 3 1 0 4 5 Neodexiopsis sp. 4 98 29 79 206 Neodexiopsis sp. 5 2 13 3 18 Neodexiopsis sp. 7 28 14 5 47 Neodexiopsis sp. 9 154 88 86 328 Neodexiopsis sp. 11 12 5 1 18 Neodexiopsis sp. 13 0 0 1 1* Stomopogon argentina (Snyder, 1957) 10 28 3 41 Stomopogon sp. 1 0 2 0 2* Gênero B 0 1 0 1* (S) = 72 UTs 1847 *UTs consideradas raras (singletons e doubletons) 75

Tabela 6 – Distribuição da diversidade de Muscidae (Insecta, Diptera) na Região 1 de coleta na Planície Costeira do Rio Grande do Sul, de acordo com as guildas tróficas segundo Skidmore (1985) para os diferentes estágios de desenvolvimento; (S), Riqueza; ABUND, Abundância de espécimes; FR%, Frequência relativa em porcentagem; s, guilda saprófagos; p, guilda de predadores; h,guilda de hematófagos Região 1 Estágio de Guilda (S) ABUND FR% desenvolvimento trófica Adultos s 45 583 31,58 p 26 1263 68,38 h 0 0 0 Larvas s 5 57 3,1 p 66 1789 96,85 Larvas e Adultos s - s 5 57 3,1 p - s 40 526 28,48 p - p 26 1263 68,38

3.2. Região 2 – Reserva Biológica do Lami, Rio Camaquã e RPPN Barba Negra

Os 387 espécimes coletados encontram-se distribuídos em 54 UTs e 18 gêneros. Da mesma forma que na Região 1, Coenosiinae apresentou maior riqueza com 19 UTs e abundância de 145 indivíduos, onde este número de espécimes coletados é referente à 37,47% da parcela regional de Muscidae. A somatória dos indivíduos das quatro UTs mais numerosas é inferior a 35% do total, das quais a mais abundante foi Phaonia trispila (Bigot, 1885), com 51 indivíduos (tab. 7). Tanto na riqueza quanto na abundância, os adultos saprófagos de Muscidae foram os mais observados, onde a representatividade regional é de 242 indivíduos (62,53%) que se distribuem em 35 UTs. Quando consideramos somente a estratégia de desenvolvimento das larvas notamos que a maioria dos Muscidae na Região 2 são insetos predadores, com uma predominância de 91,47%, onde desta parcela temos 209 predadoras/saprófagos e 145 predadoras/predadores para a guilda de larvas/adultos (tab. 8). A fauna resultante das armadilhas instaladas na área de Dunas é de apenas cinco UTs, sendo que não houve UTs exclusivas neste habitat na região. 76

Com 15 singletons e dez doubletons a Região 2 totaliza 25 UTs raras, onde Coenosiinae e Cyrtoneurininae possuem mesma riqueza de UTs raras. Coenosiinae é responsável por quatro singletons e seis doubletons, já Cyrtoneurininae possui sete singletons e três doubletons. Na Planície Costeira, a Região 2 é responsável por dez UTs exclusivas, as quais podem ser observadas na tab. 2.

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Tabela 7 – Unidades taxonômicas (espécies/morfoespécies) de Muscidae (Insecta, Diptera) em função das áreas de coleta na Região 2 da Planície Costeira do Rio Grande do Sul. RBL, Reserva Biológica do Lami; PRC, Vila Pacheca, Rio Camaquã; RBN, RPPN Barba Negra; n, número de armadilhas Malaise instaladas nas áreas de coleta; (Σ), Somatório. Região 2 RBL PRC RBN Unidades taxonômicas (Σ) (n=8) (n=4) (n=16) Muscinae Morellia paulistensis Pamplona & Mendes, 1995 5 4 8 17 Morellia sp. 2 0 2 1 3 Polietina orbitalis (Stein, 1918) 0 7 3 10 Sarcopromusca pruna (Shannon & Del Ponte, 1926) 1 2 0 3 Azeliinae Micropotamia sp. 2 0 0 2 2* Phaoniinae Dolichophaonia cacheuta Snyder, 1957) 1 0 0 1* Helina sp. 2 0 1 0 1* Helina sp. 3 1 0 0 1* Helina sp. 6 4 0 5 9 Phaonia advena Snyder, 1957 0 0 4 4 Phaonia grajauensis (Albuquerque, 1957) 7 0 10 17 Phaonia nigriventris (Albuquerque, 1954) 1 1 8 10 Phaonia similata (Albuquerque, 1957) 3 0 8 11 78

Phaonia trispila 0 49 2 51 Phaonia sp. 1 5 5 2 12 Phaonia sp. 2 3 0 1 4 Phaonia sp. 3 2 7 1 10 Phaonia sp. 4 1 0 0 1* Cyrtoneurininae Cyrtoneuropsis brunnea (Hough, 1900) 1 1 0 2* Cyrtoneuropsis maculipennis (Macquart, 1843) 10 0 11 21 Cyrtoneuropsis sp. 1 17 0 2 19 Cyrtoneuropsis sp. 2 6 0 2 8 Neomuscina goianensis Lopes & Khouri, 1995 0 1 0 1* Neomuscina pictipennis pictipennis (Bigot, 1878) 0 2 0 2* Neomuscina zosteris (Shannon & Del Ponte, 1926) 0 4 0 4 Neomuscina sp. 1 0 0 1 1* Neomuscina sp. 2 0 0 1 1* Neomuscina sp. 3 0 1 1 2* Neurotrixa felsina (Walker, 1849) 0 1 0 1* Neurotrixa sulina Costacurta & Carvalho, 2005 0 0 1 1* Pseudoptilolepis fluminensis Albuquerque, 1954 0 0 3 3 Pseudoptilolepis fulvapoda Snyder, 1949 0 0 1 1* Pseudoptilolepis sp. 1 0 0 1 1* 79

Mydaeinae Mydaea plaumanni Snyder, 1941 0 1 2 3 Myospila obscura (Shannon &Del Ponte, 1926) 0 3 1 4 Coenosiinae Bithoracochaeta annulata Stein, 1911 1 0 0 1* Bithoracochaeta calopus Bigot, 1885 6 6 7 19 Bithoracochaeta flavicoxa Malloch, 1934 1 1 0 2* Limnophora aurifacies Stein, 1911 15 0 3 18 Limnophora sp. 1 1 1 0 2* Limnophora sp. 4 5 0 6 11 Limnophora sp. 5 3 4 8 15 Lispe serotina Wulp, 1896 2 0 0 2* Neodexiopsis rustica Albuquerque, 1956 0 0 1 1* Neodexiopsis sp. 2 0 2 0 2* Neodexiopsis sp. 3 1 0 0 1* Neodexiopsis sp. 4 1 1 0 2* Neodexiopsis sp. 5 0 0 5 5 Neodexiopsis sp. 7 3 6 6 15 Neodexiopsis sp. 9 8 28 4 40 Neodexiopsis sp. 10 3 0 0 3 Neodexiopsis sp. 11 2 1 0 3 80

Neodexiopsis sp. 12 0 0 1 1* Stomopogon argentina (Snyder, 1957) 1 1 0 2* (S) = 54 UTs 387 *UTs consideradas raras (singletons e doubletons)

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Tabela 8 - Distribuição da diversidade de Muscidae (Insecta, Diptera) na Região 2 de coleta na Planície Costeira do Rio Grande do Sul, de acordo com as guildas tróficas segundo Skidmore (1985) para os diferentes estágios de desenvolvimento; (S), Riqueza; ABUND, Abundância de espécimes; FR%, Frequência relativa em porcentagem; s, guilda saprófagos; p, guilda de predadores; h,guilda de hematófagos Região 2 Estágio de Guilda (S) ABUND FR% desenvolvimento trófica Adultos S 35 242 62,53 P 19 145 37,47 H 0 0 0 Larvas S 4 33 8,53 P 50 354 91,47 Larvas e Adultos s – s 4 33 8,53 p – s 31 209 54 p – p 19 145 37,47

3.3. Região 3 – Estação Ecológica do TAIM

Na Estação Ecológica do TAIM a riqueza foi de 71 UTs e 28 gêneros em 3337 espécimes coletados. Assim como nas duas primeiras regiões de coleta, Coenosiinae foi a subfamília com maior riqueza, 27 UTs. Sua abundância também foi superior entre as subfamílias, com 1603 espécimes, isto é, representatividade de 48,04% do total regional. Embora seja a guilda taxonômica mais representativa em termos de espécimes, a espécie dominante numericamente foi de Muscinae, S. pruna com 903 indivíduos. A porcentagem representativa das quatro UTs dominantes corresponde a aproximadamente 54% dos 3.337 indivíduos coletados, sendo elas S. pruna, Stomopogon argentina (Snyder, 1957), Phaonia sp. 2 e Neodexiopsis sp. 9 (tab. 9). Dentre as cinco regiões de coleta, esta foi a primeira em que foram identificados muscídeos hematófagos, H. irritans e S. calcitrans, duas espécies com um baixo percentual nas comunidades da região (0,66%). Os adultos saprófagos foram predominantes em termos de riqueza, 41 UTs, e de abundância com 1.709 espécimes. Nesta região não houve discrepância em termos de abundância entre as guildas de adultos saprófagos e predadores, visto que os Coenosiinae predadores 82

contribuíram com 1.603 indivíduos, portanto temos frequências relativas de 51,23% e 48,04%, para adultos saprófagos e predadores, respectivamente. Embora os saprófagos se façam maioria dentre os adultos, a porcentagem de mais de 69% das larvas de Muscidae da Esec TAIM são predadoras. Das UTs que possuem o hábito de predação em estágio larval, constituintes destes 69%, 709 espécimes são predadoras, mas possuem adultos saprófagos. A outra parte desta proporção é de 1.603 espécimes, e é constituída pela guilda de larvas/adultos essencialmente predadores (Coenosiinae) (tab. 10). No TAIM ocorrem 26 UTs raras das quais 16 são singleton e dez são doubletons. O maior número de UTs raras é observado em Coenosiinae com nove UTs raras, das quais cinco são singletons e quatro são doubletons. Com 33 espécies/morfoespécies a fauna de Dunas apresenta-se com três UTs limitadas a este habitat: Coenosia sp. 1, C. pararescita (Couri,1995) e H. irritans. Em um panorama geral, das 120 espécies/morfoespécies amostradas na Planície Costeira, nove ocorreram exclusivamente no TAIM (tab. 2). 83

Tabela 9 – Unidades taxonômicas (espécies/morfoespécies) de Muscidae (Insecta, Diptera) em função das áreas de coleta na Região 3 da Planície Costeira do Rio Grande do Sul. MTS, Mata da sede; MTN, Mata do Nicola; MTV, Mata do Virgílio; DNS, dunas; PMD, Ponto médio; PGD, Ponto grande; n, número de armadilhas Malaise instaladas nas respectivas áreas de coleta; (Σ), somatório. Região 3 MTS MTN MTV DNS PMD PGD Unidades taxonômicas (n=4) (n=8) (n=4) (n=4) (n=4) (n=4) (Σ) Muscinae Biopyrellia bipuncta (Wiedemann, 1830) 7 0 1 1 3 1 13 Trichomorellia seguyi (Pamplona, 1983) 7 1 0 0 2 1 11 Trichomorellia sp. 1 6 0 0 0 5 0 11 Haematobia irritans (Linnaeus, 1758) 0 0 0 20 0 0 20 Morellia humeralis (Stein, 1918) 1 0 0 0 1 0 2* Morellia paulistensis Pamplona & Mendes, 1995 8 11 3 0 12 6 40 Morellia sp. 1 0 0 0 0 3 0 3 Morellia sp. 2 1 0 0 0 0 0 1* Polietina orbitalis (Stein, 1904) 1 1 8 0 2 3 15 Polietina sp. 1 0 0 1 0 0 0 1* Sarcopromusca pruna (Shannon & Del Ponte, 1926) 62 619 2 99 115 6 903 Stomoxys calcitrans (Linnaeus, 1758) 1 0 0 0 1 0 2* Azeliinae Micropotamia minuscula (Albuquerque, 1955) 2 0 1 1 0 0 4 Micropotamia sp. 1 5 2 1 0 0 0 8 84

Micropotamia sp. 2 2 2 0 0 0 0 4 Phaoniinae Dolichophaonia sp. 1 0 0 0 0 1 0 1* Dolichophaonia sp. 2 1 0 0 0 0 0 1* Helina sp. 1 2 0 0 0 0 0 2* Helina sp. 2 1 3 1 0 1 0 6 Helina sp. 3 0 0 1 0 1 0 2* Helina sp. 4 1 0 1 0 2 0 4 Helina sp. 5 0 2 0 0 0 0 2* Helina sp. 6 0 0 1 0 0 0 1* Phaonia grajauensis (Albuquerque, 1957) 0 0 1 0 0 0 1* Phaonia nigriventris (Albuquerque, 1954) 24 10 66 1 17 42 160 Phaonia similata (Albuquerque, 1957) 0 0 0 0 0 1 1* Phaonia trispila (Bigot, 1885) 49 0 5 3 6 1 64 Phaonia sp. 1 9 2 0 4 9 0 24 Phaonia sp. 2 18 6 210 0 10 72 316 Cyrtoneurininae Cyrtoneurina sp. 1 2 0 0 0 0 0 2* Cyrtoneuropsis brunnea (Hough, 1900) 0 1 0 0 0 0 1* Cyrtoneuropsis pararescita (Couri, 1995) 0 0 0 1 0 0 1* Neomuscina zosteris (Shannon & Del Ponte, 1926) 5 4 0 0 0 0 9 85

Neurotrixa felsina (Walker, 1849) 12 0 0 3 1 5 21 Neurotrixa marinonii Costacurta & Carvalho, 2005 0 0 3 1 0 1 5 Neurotrixa sulina Costacurta & Carvalho, 2005 0 6 2 0 0 0 8 Mydaeinae Brontaea delecta (Wulp, 1896) 2 1 0 3 9 0 15 Brontaea quadristigma (Thomson, 1869) 0 0 0 4 2 0 6 Brontaea sp. 1 0 0 0 0 0 1* Graphomya sp. 1 3 1 0 10 2 5 21 Mydaea plaumanni Snyder, 1941 0 0 0 0 1 0 1* Myospila obscura (Shannon & Del Ponte, 1926) 7 1 0 0 5 0 13 Myospila sp. 1 2 1 0 0 1 0 4 Coenosiinae Bithoracochaeta calopus Bigot, 1885 5 0 0 12 1 1 19 Bithoracochaeta flavicoxa Malloch, 1934 1 1 0 0 1 1 4 Bithoracochaeta sp. 1 11 59 0 36 24 11 141 Coenosia sp. 1 0 0 0 0 1 0 1* Coenosiini Gênero A 0 0 0 0 1 1 2* Coenosiini Gênero B 1 0 0 0 0 0 1* Limnophora aurifacies Stein, 1911 4 2 0 10 3 0 19 Limnophora sp. 1 2 2 0 6 2 0 12 Limnophora sp. 2 8 16 0 10 13 3 50 86

Limnophora sp. 3 1 0 0 6 0 0 7 Limnophora sp. 4 25 35 1 49 42 3 155 Limnophora sp. 5 40 75 0 34 62 5 216 Limnophora sp. 6 0 0 0 0 0 2 2* Neodexiopsis rustica Albuquerque, 1956 0 0 0 0 1 0 1* Neodexiopsis sp. 1 27 30 0 6 12 0 75 Neodexiopsis sp. 2 2 0 0 0 0 0 2* Neodexiopsis sp. 3 37 12 0 36 18 5 108 Neodexiopsis sp. 4 36 31 1 14 9 10 101 Neodexiopsis sp. 5 3 6 0 1 7 1 18 Neodexiopsis sp. 6 0 0 0 0 1 0 1* Neodexiopsis sp. 7 1 5 0 0 1 0 7 Neodexiopsis sp. 8 0 1 0 0 1 0 2* Neodexiopsis sp. 9 82 89 19 22 40 7 259 Neodexiopsis sp. 10 1 0 0 0 0 0 1 Plumispina sp. 1 0 0 1 0 0 0 1* Stomopogon argentina (Snyder, 1957) 46 78 27 93 87 14 345 Stomopogon sp. 1 1 6 1 9 29 7 53 GenA 0 0 0 0 3 0 3 (S) = 71 UTs 3337 *UTs consideradas raras (singletons e doubletons) 87

Tabela 10 – Distribuição da diversidade de Muscidae (Insecta, Diptera) na Região 3 de coleta na Planície Costeira do Rio Grande do Sul, de acordo com as guildas tróficas segundo Skidmore (1985) para os diferentes estágios de desenvolvimento; (S), Riqueza; ABUND, Abundância de espécimes; FR%, Frequência relativa em porcentagem; s, guilda saprófagos; p, guilda de predadores; h,guilda de hematófagos. Região 3 Estágio de Guilda (S) ABUND FR% desenvolvimento trófica Adultos s 41 1709 51,23 p 27 1603 48,04 h 2 22 0,66 Larvas s 12 1022 30,63 p 58 2312 69,3 Larvas e Adultos s - s 10 1000 29,98 s - h 2 22 0,66 p - s 31 709 21,25 p - p 27 1603 48,04

3.4. Região 4 – Litoral Norte

Nesta região foram coletados 255 espécimes distribuídos em 47 espécies/morfoespécies e 19 gêneros. O maior número de UTs por subfamília é de Coenosinae (S=15), mas Phaoniinae domina em abundância, com 105 espécimes coletados, que é correspondente ao percentual de 41,73% dos muscídeos no Litoral Norte do Rio Grande do Sul. A espécie dominante foi Phaonia sp. 1 com 28 espécimes (tab. 11). Com 67,84% os Muscidae que ocupam a guilda de predadoras/saprófagos detém a maior parcela da fauna do Litoral Norte do Rio Grande do Sul, onde seus 173 espécimes distribuem-se em 27 UTs nesta classificação quanto ao hábito alimentar (tab. 12). Os 19 singletons coletados, somados aos quatro doubletons totaliza 23 UTs raras para a Região 4. Nas áreas de coleta em Dunas do Litoral Norte, foram capturadas 15 UTs ocorrendo nas áreas de coleta deste habitat. Destas 15 UTs, seis ocorreram somente em Dunas, as demais também foram coletadas em armadilhas de mata. De 88

ocorrência exclusiva nas dunas do P.E. Itapuã tem-se as quatro UTs: Neurotrixa sulina Costacurta, Couri e Carvalho, 2005, Neodexiopsis sp. 8, Coenosia sp., Bithoracochaeta sp. 2; já as outras duas exclusivas em dunas foram capturadas no P.E. Itapeva e são: B. calopus (Bigot, 1885) e Neodexiopsis sp. 5. Do total coletado no presente estudo, o Litoral Norte do Rio Grande do Sul contribui com onze UTs exclusivas (tab. 2).

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Tabela 11 – Unidades taxonômicas (espécies/morfoespécies) de Muscidae (Insecta, Diptera) em função das áreas de coleta na Região 4 da Planície Costeira do Rio Grande do Sul. PIT, Parque Estadual Itapuã; PEV, Parque Estadual Itapeva; PGT, Parque Estadual José Lutzenberger (Parque da Guarita); PMT, Parque Municipal Natural Tupancy; n, número de armadilhas Malaise instaladas nas áreas de coleta; (Σ), Somatório. Região 4 PIT PEV PGT PMT Unidades taxonômicas (n=12) (n=8) (n=4) (n=4) (Σ) Muscinae Biopyrellia bipuncta (Wiedemann, 1830) 8 0 0 0 8 Morellia humeralis (Stein, 1918) 17 0 0 0 17 Morellia paulistensis Pamplona & Mendes, 1995 6 1 0 0 7 Musca domestica (Linnaeus, 1758) 0 0 0 1 1* Polietina orbitalis (Stein, 1904) 4 2 3 0 9 Azeliinae Micropotamia sp. 2 0 0 1 0 1* Phaoniinae Dolichophaonia sp. 1 1 0 0 0 1* Helina sp. 5 1 0 0 1 2* Helina sp. 6 5 0 0 0 5 Phaonia advena Snyder, 1957 3 2 0 1 6 Phaonia annulata (Albuquerque, 1957) 4 0 1 0 5 Phaonia bigoti (Albuquerque, 1957) 1 0 0 0 1* 90

Phaonia grajauensis (Albuquerque, 1957) 10 2 5 0 17 Phaonia nigriventris (Albuquerque, 1954) 20 1 2 0 23 Phaonia praesuturalis 9 0 0 0 9 Phaonia similata (Albuquerque, 1957) 3 2 3 0 8 Phaonia sp. 1 5 11 10 2 28 Cyrtoneurininae Cyrtoneurina sp. 1 2 0 0 0 2* Cyrtoneuropsis maculipennis (Macquart, 1843) 0 0 11 1 12 Cyrtoneuropsis similata Couri, 1982) 18 4 0 0 22 Neomuscina neosimilis Snyder, 1949 1 0 3 0 4 Neomuscina pictipennis pictipennis (Bigot, 1878) 2 1 4 0 7 Neomuscina snyderi Pereira-Colavite & Carvalho, 2012 1 1 1 0 3 Neomuscina zosteris (Shannon & Dal Ponte, 1926) 1 0 0 0 1* Neurotrixa marinonii Costacurta & Carvalho, 2005 2 0 0 0 2* Neurotrixa sulina Costacurta & Carvalho, 2005 1 0 0 0 1* Mydaeinae Brontaea quadristigma (Thomson, 1869) 1 0 0 0 1* Mydaea sp. 1 1 0 0 0 1* Mydaea plaumanni Snyder, 1941 1 0 0 0 1* Myospila matogrossensis Couri & Lopes, 1988 0 1 2 0 3 Myospila obscura (Shannon & Del Ponte, 1926) 5 0 0 0 5 91

Myospila sp. 1 0 0 1 1 2* Coenosiinae Bithoracochaeta calopus Bigot, 1885 0 1 0 0 1* Bithoracochaeta flavicoxa Malloch, 1934 1 0 0 3 4 Bithoracochaeta plumata Albuquerque, 1955 1 0 0 0 1* Bithoracochaeta sp. 2 1 0 0 0 1* Coenosia sp. 1 0 0 0 1* Limnophora sp. 2 1 0 0 0 1* Limnophora sp. 4 2 0 4 1 7 Limnophora sp. 5 1 1 1 0 3 Neodexiopsis erecta Costacurta, Couri & Carvalho, 2005 0 0 0 1 1* Neodexiopsis sp. 1 0 0 0 1* Neodexiopsis sp. 3 0 0 1 0 1* Neodexiopsis sp. 5 0 1 0 0 1* Neodexiopsis sp. 7 5 0 1 0 6 Neodexiopsis sp. 8 1 0 0 0 1* Neodexiopsis sp. 9 3 5 2 0 10 (S) = 47 UTs 255 *UTs consideradas raras (singletons e doubletons) 92

Tabela 12 – Distribuição da diversidade de Muscidae (Insecta, Diptera) na Região 4 de coleta na Planície Costeira do Rio Grande do Sul, de acordo com as guildas tróficas segundo Skidmore (1985) para os diferentes estágios de desenvolvimento; (S), Riqueza; ABUND, Abundância de espécimes; FR%, Frequência relativa em porcentagem; s, guilda saprófagos; p, guilda de predadores; h, guilda de hematófagos Região 4 Estágio de Guilda (S) ABUND FR% desenvolvimento trófica Adultos s 32 215 84,31 p 15 40 15,69 h 0 0 0 Larvas s 5 42 16,47 p 42 213 83,53 Larvas e Adultos s - s 5 42 16,47 p - s 27 173 67,84 p - p 15 40 15,69

3.5. Região 5 – Parque Nacional da Lagoa do Peixe

Resultante das armadilhas instaladas nesta U.C. foi observada uma riqueza de 30 espécies/morfoespécies em 17 gêneros nos 276 espécimes coletados. Nesta região Phaoniinae foi dominante com nove UTs e 125 espécimes, significando que 44,68% de todos os muscídeos coletados na região pertencem a esta subfamília. A abundância das quatro UTs dominantes no P.N. da Lagoa do Peixe representam 55,88% dos 276 espécimes da região, onde a espécie com dominância numérica foi Phaonia nigriventris (Albuquerque, 1954), com 69 espécimes (tab. 13). A predominância quanto a guilda no Parque Nacional da Lagoa do Peixe é da guilda para larvas/adultos com hábito de predação no estágio larval, e saprófago quando adultos. A dominância numérica desta guilda é representada pela parcela de 67,84% dos 276 espécimes coletados (tab. 14). 93

O número de 12 UTs raras coletadas pode ser decomposto em onze singletons e um doubleton, onde Phaoniinae deteve o maior número de raras com quatro singletons. Nas Dunas a riqueza foi de 14 espécies das quais três delas ocorreram exclusivamente neste habitat: Cyrtoneuropsis brunnea (Hough, 1900), Phaonia similata (Albuquerque, 1957) e Neodexiopsis rustica Albuquerque, 1956. O número de UTs exclusivas desta região foi de apenas quatro UTs das 120 totais (tab. 2).

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Tabela 13 – Unidades taxonômicas (espécies/morfoespécies) de Muscidae (Insecta, Diptera) em função das áreas de coleta na Região 5 da Planície Costeira do Rio Grande do Sul. RBL, Reserva Biológica do Lami; PRC, Vila Pacheca, Rio Camaquã; RBN, RPPN Barba Negra; n, número de armadilhas Malaise instaladas nas áreas de coleta; (Σ), Somatório. Região 5 LPJ FZB FZM PGD Unidades taxonômicas (n=8) (n=12) (n=4) (n=4) (Σ) Muscinae Biopyrellia bipuncta (Wiedemann, 1830) 0 3 0 0 3 Haematobia irritans (Linnaeus, 1758) 0 0 0 11 11 Morellia paulistensis Pamplona & Mendes, 1995 0 1 0 0 1* Polietina orbitalis (Stein, 1904) 16 0 1 0 17 Sarcopromusca pruna (Shannon & Del Ponte, 1926) 18 0 0 0 18 Stomoxys calcitrans (Linnaeus, 1758) 0 0 0 3 3 Phaoniinae Dolichophaonia plaumanni (Carvalho, 1983) 1 0 0 0 1* Dolichophaonia sp. 2 1 0 0 0 1* Helina sp. 6 1 10 6 6 23 Helina sp. 7 0 0 1 0 1* Phaonia nigriventris (Albuquerque, 1954) 9 39 3 18 69 Phaonia similata (Albuquerque, 1957) 0 1 0 0 1* Phaonia trispila (Bigot, 1885) 0 4 1 2 7 Phaonia sp. 1 9 0 0 0 9 95

Phaonia sp. 2 0 12 1 0 13 Cyrtoneurininae Cyrtoneurina sp. 2 0 0 0 1 1* Cyrtoneuropsis brunnea (Hough, 1900) 0 1 0 0 1* Cyrtoneuropsis pararescita (Couri, 1995) 3 5 0 1 9 Neomuscina inflexa (Stein, 1918) 0 1 0 0 1* Neomuscina zosteris (Shannon & Del Ponte, 1926) 2 2 0 0 4 Neurotrixa marinonii Costacurta & Carvalho, 2005 1 3 0 0 4 Mydaeinae Myospila sp. 1 0 1 0 0 1* Coenosiinae Bithoracochaeta annulata Stein, 1911 0 30 1 2 33 Bithoracochaeta calopus Bigot, 1885 0 23 2 1 26 Bithoracochaeta sp. 2 0 6 0 0 6 Limnophora sp. 1 1 0 0 0 1* Limnophora sp. 4 2 0 0 0 2* Neodexiopsis rustica Albuquerque, 1956 0 1 0 0 1* Neodexiopsis sp. 9 1 2 0 1 4 Neodexiopsis sp. 11 1 3 0 0 4 (S) = 30 UTs 276 *UTs consideradas raras (singletons e doubletons) 96

Tabela 14 – Distribuição da diversidade de Muscidae (Insecta, Diptera) na Região 5 de coleta na Planície Costeira do Rio Grande do Sul, de acordo com as guildas tróficas segundo Skidmore (1985) para os diferentes estágios de desenvolvimento; (S), Riqueza; ABUND, Abundância de espécimes; FR%, Frequência relativa em porcentagem; s, guilda saprófagos; p, guilda de predadores; h, guilda de hematófagos Região 5 Estágio de Guilda (S) ABUND FR% desenvolvimento trófica Adultos s 20 185 67,03 p 8 77 27,9 h 2 14 5,07 Larvas s 6 53 19,2 p 24 223 80,8 Larvas e Adultos s - s 4 39 14,13 s - h 2 14 5,07 p - s 16 146 52,9 p - p 8 77 27,9

4 Discussão

A lista de muscídeos coletados na Planície Costeira do Rio Grande do Sul apresenta-se com algumas espécies já observadas em outros trabalhos. Além da lista apresentada neste trabalho, podemos destacar outras três, oriundas de grandes levantamentos sobre a família Muscidae no Sul do Brasil. Dois destes trabalhos foram realizados no Estado do Paraná, por Costacurta, Marinoni e Carvalho (2003), Rodriguez-Fernández, Carvalho e Moura (2006), onde o número de espécies compartilhadas com a lista aqui apresentada é de 17 e 23 espécies, respectivamente. A terceira lista fora elaborada a partir de coletas realizadas também no Rio Grande do Sul, por Krüger, Carvalho e Ribeiro (2010), e foi a que apresentou maior número de espécies em comum, 36 espécies. Cabe a ressalva que esta comparação foi realizada apenas com as espécies efetivamente identificadas, desconsiderando portanto, as morfoespécies. É esperado o padrão de compartilhamentos entre as listas de mesma região, como no caso do Rio Grande do Sul, o que pode ser explicado devido a distribuição biogeográfica coincidente de determinadas espécies (LÖWENBERG-NETO; CARVALHO, 2013), visto que na metodologia de coleta dos quatro estudos foi utilizado o mesmo tipo de armadilha. Além disso, as regiões de coleta amostradas por Krüger, Carvalho e Ribeiro (2010) apresentam grande proximidade das áreas de coleta da Região 1 do presente estudo, já que a distância que separa os pontos de ambos estudos estão próximos ao município de Pelotas, no bioma Pampa do Rio Grande do Sul. Embora o presente estudo apresente maior compartilhamento de espécies com o levantamento no Rio Grande do Sul, o padrão de dominância a nível genérico do presente estudo corrobora com o observado no estado do Paraná, onde o gênero dominante é Neodexiopsis Malloch, 1920, contrapondo a dominância de Bithoracochaeta Stein, 1911 nas assembleias gaúchas observada por Kruger (2006) 98

Embora o presente estudo apresente maior compartilhamento de espécies com o levantamento no Rio Grande do Sul, o padrão de dominância a nível genérico do presente estudo corrobora com o observado no estado do Paraná, onde o gênero dominante é Neodexiopsis Malloch, 1920, contrapondo a dominância de Bithoracochaeta Stein, 1911 nas assembleias gaúchas observada por Kruger (2006). Este padrão pode ser observado pelo fato de que as espécies de Neodexiopsis possuem estreita associação a ambientes florestais conservados, visto que possuem intolerância às modificações antrópicas nos fragmentos. Já Bithoracochaeta apresenta-se de forma generalista visto que, mesmo em baixa frequência, alguns exemplares do gênero podem ser observados associados ao ambiente antrópico e desenvolvendo-se em fezes de bovinos e em carcaças (MOURA; CARVALHO; MONTEIRO-FILHO, 1997; MOURA; CARVALHO; MONTEIRO-FILHO, 1998; MENDES; LINHARES, 2002; BARBOSA, 2008; GRISALES; RUIZ; VILLEGAS, 2010) revelando certo grau de resistência à fragmentação e aos ambientes modificados. A partir desta constatação acerca de Neodexiopsis e Bithoracochaeta, podemos inferir que o tamanho das populações de cada espécie nos respectivos ambientes associa-se a uma determinada disponibilidade de recurso, que pode ser causada por particularidades de habitats, ou pode ser causada também pela ruptura das regras de assembleias oriundas da fragmentação das áreas naturais (WEIHER; KEDDY

1999). Por exemplo, as espécies de Bithoracochaeta foram mais abundantes na encosta da Serra do Sudeste (município de Morro Redondo) e em cima do Planalto Sul-Riograndense (município de Arroio Grande) do que nas áreas da planície costeira (Pelotas e Capão do Leão) conforme Krüger, Carvalho e Ribeiro (2010). De acordo com o levantamento realizado neste trabalho, as espécies/morfoespécies deste gênero apresentaram baixa abundância em áreas com baixa altitude, o que permite inferir que talvez haja características nas áreas mais altas do bioma Pampa que favorecem o estabelecimento de alta abundância das espécies deste gênero. Esta constatação não se revela nos levantamentos realizados no Paraná, onde as espécies deste gênero ocorrem em baixa abundância independetemente da altitude das localidades (COSTACURTA; MARINONI; CARVALHO, 2003; RODRÍGUEZ; CARVALHO; MOURA, 2006). Desta forma a partir do conhecimento taxonômico e biológico de determinados grupos, assim como guildas e até mesmo presença e ausência de espécies, podemos agregar valor a estas unidades como indicadoras do estado de áreas (ROCHA et al., 2006). 99

Um dos fatores que está intimamente ligado a conservação de áreas naturais, e que pode relacionar-se à dominância biológica do gênero Neodexiopsis concedendo- lhe potencial como bioindicador, reside na abundante disponibilidade de fontes aquáticas para o desenvolvimento das larvas predadoras. Portanto, a proximidade de zonas alagadas com alta disponibilidade de criadouros fornece um espectro do nicho que favorece o sucesso dos espécimes com estas necessidades. Da mesma forma como ocorre com Neodexiopsis, podemos destacar o gênero Limnophora Robineau-Desvoidy, 1830, que se favorece de semelhantes exigências ambientais para desenvolvimento de suas espécies, diferindo apenas na preferência por criadouros com água em fluxo corrente (WERNER; PONT, 2006). De encontro com o observado para Neodexiopsis e Limnophora, o aumento da abundância das espécies mais tolerantes a antropização do ambiente favorece a invasão das comunidades por outras espécies que modificam a estrutura das comunidades em curto espaço de tempo, influenciando a estrutura das assembléias das espécies nativas (GOTELLI; ARNETT, 2000; SANDERS et al., 2003). Estas espécies que se beneficiam da fragmentação apresentam alta plasticidade e elevada capacidade para adaptar-se aos ambientes alterados, ou seja, são espécies generalistas, pouco exigentes em relação aos recursos ambientais raros que envolvem especialização, como por exemplo, S. pruna no Taim (Região 3). Se desconsiderássemos suas populações nesta região (903 indivíduos) quando avaliamos a distribuição dos espécimes segundo as guildas tróficas, haveria uma queda da porcentagem de 51,23% de muscídeos saprófagos para apenas 13,20%, tamanha dominância apresentada por esta espécie. Cabe salientar que S. pruna não foi a espécie dominante em nenhuma outra região amostrada além desta, mas se faz presente em quase todas, exceto pela Região 4. O hábito alimentar de S. pruna está associado a grandes herbívoros de produção porque suas larvas desenvolvem-se geralmente em fezes de bovinos e equinos (PEDROSO-DE-PAIVA, 1996) e os adultos alimentam-se em feridas causadas por espécies hematófagas que espoliam estes grandes animais. Esta espécie agrega importância médico-veterinária, pois pode veicular ovos de Dermatobia hominis (Linnaeus Jr., 1781), a mosca do Berne, com registros do comportamento no Rio Grande do Sul (AZEVEDO et al., 2007), no norte do Brasil (SILVA; SMITH; BARBOSA, 1989) e também na Colômbia (CARDONA-ZULUAGA, 2011). 100

A ocorrência de S. pruna associada a outros Muscidae hematófagos como a mosca dos chifres H. irritans, e S. calcitrans, a mosca dos estábulos, pode ser observada no presente estudo para as Regiões 3 e 5 (tab. 2). Estas três espécies pertencem à subfamília Muscinae, mas os adultos de H. irritans e S. calcitrans ocupam a guilda trófica de hematófagos e são consideradas espécies com importância em sanidade médica e veterinária, pois podem veicular uma série de patógenos, além de espoliar o rebanho causando estresse aos animais acarretando em danos à produção animal. Cabe salientar quanto à biologia de H. irritans, que embora o adulto seja hematófago, sua larva é saprófaga e desenvolve-se com determinadas exigências de umidade no bolo fecal. O adulto da mosca dos chifres permanece constantemente sobre o hospedeiro que espolia, as fêmeas afastam-se do hospedeiro somente para oviposição em fezes recém-depositadas, e com alta taxa de umidade (MCLINTOCK; DEPNER, 1954). Este comportamento de permanência sobre o hospedeiro limitaria a captura destes indivíduos em armadilhas Malaise, visto que é uma armadilha de interceptação de insetos bons voadores, mas mesmo assim 31 indivíduos de H. irritans e cinco de S. calcitras foram capturados nas áreas do TAIM e Lagoa do Peixe. Embora dentro das limitações das UC‟s, os fragmentos de mata onde a coleta destas espécies sinantrópicas foi registrada, estão inseridos em propriedades privadas que tem a pecuária como atividade de produção animal. É claro o papel destas três espécies (S. pruna, H. irritans e S. calcitrans) como indicadoras de distúrbio em ambientes naturais, visto as particularidades de desenvolvimento de seus indivíduos. Parece que a hierarquia filogenética reflete também o grau de generalização do nicho ocupado, onde Muscinae que é a subfamília mais basal e possui associação a recursos discretos, efêmeros e generalistas, como os obtidos pelo comportamento saprofágico, e frequentemente são encontradas em habitats modificados pelo homem. Diferentemente, a subfamília mais apical do grupo que é Coenosiinae tende a uma utilização mais fina e específica do recurso. Coenosiinae do ponto de vista de guildas ecológicas, revela um padrão de dominância numérica, o presente estudo o que pode estar relacionada ao fato do grau de conservação de algumas áreas e de que esta é a subfamília que apresenta maior número de espécies na região Neotropical. 101

No Paraná, Rodriguez-Fernández (2004) observa que a estrutura das suas assembleias nas três áreas amostradas (Antonina, Fênix e Jundiaí) a diversidade diferencial entre as comunidades é mais elevada em comparação com as três localidades analisadas por Costacurta, Marinoni e Carvalho (2003) (Colombo, Guarapuava, e Ponta Grossa). Este fenômeno observado no padrão de diversidade é atribuído ao estado mais elevado de conservação, e secundariamente as maiores temperaturas registradas para as localidades. Embora com uma riqueza maior, e com uma maior diversidade diferencial entre as comunidades Rodriguez-Fernández (2004) (1385 espécimes distribuídos em 104 espécies) obteve um número consideravelmente menor do que Costacurta, Marinoni e Carvalho (2003) (7014 espécimes distribuídos em 91 espécies), o que indica que o critério de dominância numérica, não serve para bioindicação se utilizado isoladamente. Embora o delineamento experimental do presente estudo não contemple a flutuação populacional, as altas temperaturas e Umidade relativa podem ter influenciado negativamente tanto a abundância, quanto a riqueza nas Regiões 4 e 5 deste estudo conforme constatado por Rodriguez-Fernández (2004) no Paraná. Em escala local estes filtros são capazes de determinar a composição das assembleias, que estão mais fortemente ligadas as condições abióticas e ao espectro de recursos necessários, do que a competição como fator de estruturação (KEDDY, 1992; KRUGER et al., 2010). Ambas regiões apresentam, respectivamente, os menores números de espécies e espécimes. As amostras da Região 4 resultaram em uma coleta com uma considerável riqueza (S=47) frente a distribuição da baixa abundância (N=255) ao contrário do observado na Região 5 que apresentou baixa riqueza e abundância(S=30 e N=276). As cinco Regiões por estarem isoladas entre si temporalmente, devido aos diferentes períodos de coleta, não nos permite compará-las efetivamente em termos de biodiversidade, mas em relação às baixas frequências de captura observadas nas Regiões 4 e 5, podemos inferir influência direta de filtros abióticos na redução da riqueza, apesar de serem áreas que apresentam considerável grau de conservação. Dadas as exigências térmicas de cada espécie, onde há resposta em função de limiares máximos e mínimos suportados pelas populações de insetos de maneira geral, as médias de temperatura no período de coleta encontravam-se elevadas em comparação às outras regiões com maior número de indivíduos capturados (tab. 1), 102

proporcionando um cenário ambiental desfavorável ao desenvolvimento de Muscidae (ABDULLAH, 1961). Das áreas de coleta da Região 4, o Parque Estadual Itapuã foi contribuinte da maior parcela da biodiversidade observada para esta região. Embora a Região 4 seja frequentemente referida no presente estudo como litoral norte do estado, a U.C. do Parque Itapuã está localizada próxima as áreas de coleta da Região 2 (ReBio Lami). Ambas regiões estão isoladas temporalmente no presente estudo, mas representam respectivamente os estreitos Leste (P. E. Itapuã) e Oeste (RPPN Barba Negra) da Baia do Guaíba próximos ao encontro do Lago Guaíba com a Lagoa dos Patos (Fig. 1). Portanto talvez, esta contribuição com a maior parcela da fauna da Região 4 seja decorrente da relação com a flora particular às margens dos fluxos de água do Sistema Lagunar da Laguna dos Patos, uma particularidade mais relacionada ao habitat, do que ao estado de conservação das áreas em si. Ainda considerando características de habitat, além das elevadas temperaturas, outro fator que pode estar relacionado às observações no Parque Nacional da Lagoa do Peixe (Região 5), é de que o número de espécies vegetais encontrado no Parque é cerca de um terço do descrito para as marismas do estuário da Lagoa dos Patos (COSTA, 1997). Esta baixa diversidade provavelmente está relacionada às condições extremas de salinidade observadas durante o ano na Lagoa do Peixe, que variam de água praticamente doce no inverno a hipersalina no verão (MAISONAVE; KNAK; PAIXÃO, 1995). Tais particularidades influenciariam a distribuição de grupos que possuem associação estrita à determinadas espécies vegetais, e influenciaria diretamente os grupos mais apicais de Muscidae, como os predadores aquáticos de água doce, como por exemplo da subfamília Coenosiinae. A baixa abundância desta subfamília na Lagoa do Peixe pode ser devido as altas taxas de salinidade encontradas nas águas do Parque no verão, isto é, na mesma estação do ano em que foram realizadas as coletas na Região, o que provavelmente causa o efeito de dominância de espécies não dependentes de ambientes aquáticos. Outras duas áreas dentro da Região 4 apresentam algumas particularidades quanto a suas imediações. O Parque Municipal Tupancy apresenta-se de forma contínua como apenas um fragmento de mata, o qual pode ser considerado uma ilha isolada e pequena, pois se encontra cercado pela área urbana do município de Arroio do Sal. Da mesma forma o Parque Estadual José Lutzenberger (Parque 103

Estadual da Guarita) possui semelhante característica de „‟ilha‟‟, onde se encontra delimitado pela faixa arenosa da praia e pela área urbana do município de Torres. A fragmentação devido ao isolamento oriundo da expansão urbana, e também o desmatamento na Planície Costeira para a criação extensiva de gado, criam „‟ilhas‟‟ verdes o que é um problema recorrente no Rio Grande do Sul. A presença de um único espécime de M. domestica que foi coletado no P.M. Tupancy indica o grau de antropocentrização deste parque já que é uma espécie completamente adaptada ao ambiente modificado pelo homem. Nestes pontos, além dos severos efeitos de borda, os impactos provocados agem negativamente sobre a riqueza de espécies, pois diminui o potencial de imigração e de recolonização de populações, as quais ficam isoladas e com número insuficiente para manter sua viabilidade genética (HANSON; MALASON; ARMSTRONG, 1990). Além da perda de espécies, pode ocorrer, inicialmente, um influxo de espécies para os fragmentos, que podem funcionar como refúgios, nos quais se torna frequente a ocorrência de extinção, dispersão e colonização até que ocorra uma mudança permanente na dinâmica da comunidade (LOVEJOY, 1980). Assim como a interferência de atividade de produção nas proximidades das Regiões 3 e 5 devido a presença de bioindicadoras como discutido anteriormente, as áreas da Região 4 também apresentam algumas características de interferência nos fragmentos devido à proximidade da zona urbana. Portanto é valido o questionamento do quanto a proximidade de atividades urbanas e de produção, afeta o sistema silvestre em geral, interferindo no manejo das Unidades de Conservação. Este tema merece ser recapitulado com análises complementares a partir destes resultados, a fim de estabelecer regras para delimitações nas imediações das unidades. A raridade de espécies observada em todas as regiões corrobora com o que se preconiza para comunidades de insetos em geral, apresentando-se como um fenômeno comum (ERWIN, 1988) sendo que em comunidades de insetos em florestas úmidas, as espécies raras frequentemente representam mais da metade da proporção de espécies coletadas ao total (BASSET; KITCHING 1991; NOVOTNÝ 1993). A proporção esteve próxima à metade do total coletado por região, onde o intervalo da porcentagem variou de 31,94% a 48,96% das listas de cada região composta por UTs raras. A Região 4 apresentou 48,96% de UTs raras, a maior 104

proporção, mas foi a Região 3 que apresentou o maior número de UTs raras (26 unidades taxonômicas). As espécies raras podem ser encontradas em climas extremos, em habitats naturais fragmentados ou não e agrega-se a hipótese de que estas espécies tendem a ter características que lhes conferem resistência à extinção (YU; DOBSON 2000; FAGAN et al., 2005). Uma hipótese alternativa, mas não exclusiva, quanto à biologia destas espécies é de que as espécies raras podem se extinguir mais frequentemente do que as não raras, ao longo do tempo evolutivo. Isto implicaria, portanto, em espécies evolutivamente mais jovens e que pertencem a linhagens de especiação mais acelerada do que as espécies comuns (HARRISON et al., 2008). De maneira geral podemos classificar hipoteticamente em categorias que explicam como podem ter sido amostradas raras, assim como discutido em Kruger (2006), onde estas espécies podem: (1) ser turistas, ocorrendo em uma determinada localidade por acaso; (2) especialistas/generalistas inadequadamente amostrados; (3) especialista com baixa população; (4) generalista que ocasionalmente pode ocorrer na localidade; (5) especialistas que podem ocorrer naquela localidade, mas que possuem preferência por outras com recursos mais abundantes (SCHOENER, 1987). Além destas hipóteses podemos somar a atuação do filtro climático para as Regiões 4 e 5, de forma que a lista observada represente remanescentes populacionais. Em resposta às condições desfavoráveis, estes poucos espécimes diminuiriam a atividade metabólica, reduzindo a atividade de voo e gastos energéticos evitando desidratação (ABDULLAH, 1961), dificultando sua captura e proporcionando um falso fenômeno de raridade nas assembleias.

5 Conclusões

Das 120 unidades taxonômicas de Muscidae das cinco regiões amostradas na Planície Costeira do Rio Grande do Sul, a espécie dominante é S. pruna, e em um panorama geral a guilda dominante nas assembleias gaúchas é a de muscídeos predadores tanto em estágio adulto quanto larval de desenvolvimento (Subfamília Coenosiinae). As espécies de Muscidae possuem potencial para bioindicação tanto para indicação de áreas conservadas quanto para áreas impactadas, principalmente as espécies das subfamílias Muscinae e Coenosiinae. As áreas naturais da Planície Costeira estão impactadas pela ação antrópica e a proximidade de zonas urbanas e atividades de produção, principalmente produção animal influencia a fauna das áreas naturais.

CAPÍTULO 2 - RELACIONAMENTO ESPÉCIE-ÁREA DE MUSCIDAE (INSECTA, DIPTERA) NA PLANÍCIE COSTEIRA DO RIO GRANDE DO SUL, BRASIL

1 Introdução

O padrão comumente referido como relacionamento espécie-área (SAR – “species-area relationship”) descreve o aumento do número de espécies em função do aumento da área amostrada e é considerada uma das poucas leis verdadeiras em ecologia. Atualmente a SAR abrange muitos estudos de uma ampla variedade de táxons e escalas e é um dos padrões em ecologia mais bem conhecidos e estudados (ROSENZWEIG, 1995; WHITTAKER; TRIANTIS, LADLE, 2008; TRIANTIS; GUILHAUMON; WHITTAKER, 2012). O relacionamento espécie-área (SAR) além daquelas aplicações anteriormente apresentadas na revisão de literatura (p. 28-32 desta dissertação) passa por um momento de definição de quais modelos seriam mais robustos e quais delineamentos seriam mais adequados para a sua detecção (AZOVSKY, 2011). O desenho amostral usual para estudos espécie-área é a utilização de mesmo esforço amostral em diferentes tamanhos de áreas (HILL; CURRAN; FOODY, 1994; DAVIES; MARGULES, 1998; GOLDEN; CRIST, 1999). Este procedimento é comumente chamado de “amostragem uniforme”. Os autores tendem a usar isso em um esforço para excluir efeitos de amostragem de SAR, considerando outros processos. Neste sentido Schoereder et al. (2004) chamaram a atenção para o fato de que um delineamento amostral que conseguisse desconsiderar o esforço amostral (SE) dos dados levantados seria o mais adequado para a constatação da SAR. Quanto mais uniforme a amostragem, menor o efeito do esforço amostral. Tanto Schoereder et al. (2004) quanto Azovsky (2011) afirmam que a utilização do esforço de amostragem uniforme em estudos de SAR faria com que a probabilidade de uma dada amostragem de habitat, em um fragmento, diminuísse 107

com o aumento da área. Só um sistema de amostragem proporcional garantiria a probabilidade de amostragem de todos habitats. Dadas as considerações acerca da SAR, este segundo capítulo do presente estudo teve como objetivo mostrar que a amostragem com distanciamento proporcional pode detectar a SAR eficientemente. Propomos um método para avaliar a SAR de Muscidae (Diptera) com uma amostragem proporcional e uniforme simultaneamente. Se os efeitos de amostragem são rejeitados como a única explicação para a SARs, então podemos testar as relações entre diversidade alfa e gama (sensu TUOMISTO, 2010) de Muscidae com o tamanho da área (distância entre as armadilhas) para avaliar a contribuição efetiva da área per se e diversidade de habitats para o efeito espécie-área.

2 Material e Métodos

2.1 Locais de coletas

As coletas foram realizadas em 35 áreas da Planície Costeira do Rio Grande do Sul no bioma Pampa (LEITE, 2002; ROESCH et al., 2009 para descrição sucinta do bioma), divididas em cinco regiões conforme capítulo 1 (Figs. 1, 2, 3, 4, 5, 6), com exceção das coletas realizadas em dunas e uma área do Parque Nacional da Lagoa do Peixe. Cada região foi composta por sete áreas com quatro armadilhas Malaise (Fig. 7) do tipo Townes (para ver especificidades da armadilha Malaise consultar TOWNES, 1972; BROWN, 2005; DUARTE et al., 2010). A identificação das regiões de coleta neste segundo capítulo a fim de fornecer um melhor „‟fit‟‟ nos dendogramas da análise de similaridade serão identificadas por letras em ordem alfabética ao invés de algarismos arábicos (Região 1 = Região A; Região 2 = Região B; Região 3 = Região C; Região 4 = Região D; Região 5 = Região E).

2.2 Modelo de Estudo

A família Muscidae é uma das famílias de Diptera com alta diversidade. São mais de 5.000 espécies descritas em todas as regiões biogeográficas. Ocorrem mais de 850 espécies e 84 gêneros na Região Neotropical, com estimativas de que esta riqueza é subestimada para esta região biogeográfica (CARVALHO et al., 2005; LÖWENBERG-NETO; CARVALHO, 2013). Para maiores detalhes dos muscídeos da Planície Costeira do Rio Grande do Sul e suas guildas taxonômicas e ecológicas ver Capítulo 1. 109

2.3 Amostragem uniforme e proporcional

Para minimizar o esforço amostral (SE) e as amostras serem uniformes e proporcionais ao mesmo tempo, a proporcionalidade da área de amostragem (conjunto de quatro armadilhas Malaise) foi considerada a distância proporcional entre as armadilhas, conforme Azovsky (2011) para bentos marinhos. Cada área amostral possui exatamente o mesmo números de armadilhas caracterizando a amostragem uniforme. Diferentemente de Azovsky (2011) que utilizou dados aninhados, foram utilizados transectos com distâncias proporcionais que consideramos como área de amostragem (tab. 15). O procedimento é uma ferramenta que possibilita a exclusão de esforço amostral. O procedimento interpreta que as amostras aleatórias estão distantes uma da outra por não mais do que D metros (m), isto é, tendo a extensão espacial igual a D. Dimensões lineares foram utilizadas porque muitos locais têm formas alongadas (matas ciliares) e algumas outras possuem formas irregulares. Neste caso, a linearização da medida (sensu SCHEINER, 2011) possibilita a interpretação da variável área conforme sugerido por Azovsky (2011). Foi dada especial atenção à escolha de áreas com dimensões similares, ao invés de agregar as armadilhas em uma parte específica da área. A distância proporcional (D) foi considerada a média aritmética da distância entre armadilhas de uma área amostral (conjunto de quatro armadilhas Malaise). As distâncias utilizadas nas análises encontram-se distribuídas na tab. 15 segundo sua respectiva área amostral

2.4 Diversidade Alfa e Gamma

O número total de espécies (diversidade gamma ou riqueza da área) foi calculado para cada área (conjunto de quatro armadilhas Malaise), considerando a somatória da riqueza local (cada armadilha dentro de uma área ou diversidade alfa) menos as espécies compartilhadas. A diversidade alfa de uma área foi considerada a média aritmética das quatro armadilhas (TUOMISTO, 2010). 110

Tabela 15 – Áreas amostrais (conjunto de quatro armadilhas Malaise) da Planície Costeira do Rio Grande do Sul, e suas respectivas Distâncias proporcionais (D) em metros. D = média aritmética da distância entre armadilhas de uma área; DP = Desvio Padrão. Região Área Amostral D DP Região A Arroio Pelotas - Areal 82,342 3,975 Arroio Pelotas - Mata da Galatéia 121,050 9,609 Arroio Pelotas - Mata Grande 3519,384 2722,417 Arroio Corrientes - Fazenda Corrientes 308,346 19,504 Arroio Corrientes - Dunas 40,348 11,967 Arroio Turuçu 129,519 13,831 Foz do Arroio Turuçu 438,184 77,301 Região B REBio Lami - Sede 315,221 44,301 REBio Lami - Ponta do Cego 56,138 12,651 Vila Pacheca - Rio Camaquã 1769,626 1028,643 RPPN Barba Negra - Mata da Faxina 2285,163 482,055 RPPN Barba Negra - Arroinho 92,379 8,813 RPPN Barba Negra - Morro da Formiga 177,721 33,237 RPPN Barba Negra - Remanso da Panelinha 342,633 179,000 Região C ESEC Taim - Mata do Nicola Trevo 177,229 9,418 ESEC Taim - Mata do Nicola 112,420 4,908 ESEC Taim - Dunas 57,308 3,061 ESEC Taim - Mata da Sede 281,523 105,004 ESEC Taim - Mata do Virgílio 36,017 22,778 ESEC Taim - Ponto Médio 2496,463 1300,204 ESEC Taim - Ponto Grande 5344,763 2951,563 Região D P. E. Itapuã - Mata Grande 1455,500 35,632 P. E. Itapuã - Mata Pequena 41,054 8,775 P. E. Itapuã - Dunas 355,092 49,280 P. M. Tupancy 128,071 39,650 P. E. Itapeva - Mata do Morro 293,244 24,702 P. E. Itapeva - Dunas 303,502 62,145 P. E. Guarita 52,223 14,474 111

Região E P. N. Lagoa do Peixe – L. do Pai João 100 115,477 5,327 P. N. Lagoa do Peixe – L. do Pai João 400 400,020 2,488 P. N. Lagoa do Peixe – Faz. Boiadeiro 200 208,184 22,502 P. N. Lagoa do Peixe – Faz. Boiadeiro Dunas 112,047 4,534 P. N. Lagoa do Peixe – Faz. Boiadeiro 30 32,901 1,411 P. N. Lagoa do Peixe – Faz. Manduca 163,853 26,874 P. N. Lagoa do Peixe - Ponto Grande 27256,453 6527,291

2.5 Relacionamento espécie-área e os modelos com função linear, poder e logística.

A distância D foi utilizada como uma área espacial para possibilitar testar os modelos de SAR. O coeficiente b representa o efeito de área que representa o valor das estimativas de diversidade alfa e gamma padronizados.

Os modelos linear ( ), poder ( ) e logística

( ), onde S corresponde a diversidade ou riqueza alfa ou gamma; a e b são parâmetros das funções e D é área correspondente a distância proporcional entre as armadilhas. Os modelos com as funções lineares e de poder foram testado quanto a sua significância em comparação aos modelos nulos, considerando a distribuição normal dos dados e avaliados com ANOVA e teste F. O modelo logístico com função logit foi testado contra o modelo nulo em uma ANOVA com teste qui- quadrado, considerando a distribuição binomial. Todos os testes consideram a probabilidade de 5%.

2.6 Análise de agrupamento

A verificação da ligação das comunidades de Muscidae entre as áreas e regiões foi realizada através de análise multivariada com classificação hierárquica aglomerativa por UPGMA (Unweighted Pair-Groups Method using Arithmetic Averages) (SNEATH; SOKAL, 1973) usando o coeficiente de distância Euclidiana com modelo de ligação completa. 112

O método de agrupamento com ligação completa é muito mais contrastante. Um grupo somente admite um novo membro, a uma distância correspondente ao objeto mais distante do grupo: pode-se dizer que a inclusão requer a unanimidade dos membros do grupo. Segue-se que, quanto maior for o grupo, mais difícil é para se aglomerarem com ele. Ligação completa, portanto, tende a produzir muitos pequenos grupos separados. Todas as análises foram processadas no programa estatístico R (R DEVELOPMENT CORE TEAM 2013) e consideraram as unidades taxonômicas presentes conforme esquema da Fig. 9. A análise de agrupamento foi construída com os pacotes estatísticos “vegan” e “stats” para análise da matriz de correlação com a função “vegdist“ e dissimilaridade entre os agrupamentos com a função “hclust“ conforme Borcard, Gillet e Legendre (2011). Na guilda ecológica de muscídeos saprófagos/saprófagos e nas subfamílias Muscinae, Azeliinae, Cyrtoneurininae e Mydaeinae não foram possíveis realizar as análises devido ao N baixo apresentado (igual ou inferior a 4 indivíduos por local).

113

Figura 9 – Esquema demonstrativo do conjunto de análises e modelos utilizados para análise de agrupamentos e detecção do relacionamento espécie- área (SAR) em Muscidae e seus subagrupamentos (Guildas).

3 Resultados

3.1 Efeito da área de amostragem no numero de espécies

O número de espécies ou diversidade gamma tende a aumentar em função da área (= distância entre as armadilhas) de acordo com duas análises, referentes à Muscidae e a Coenosiinae (= guilda ecológica de adultos e larvas predadores), tanto no modelo linear quanto no modelo logístico. O modelo com a função de poder não foi significativo (tab. 16).

Tabela 16 – Parâmetros estatísticos das análises do relacionamento espécie-área utilizando os modelos Linear, de Poder e Logístico, para os submodelos Geral (Muscidae) e seus agrupamento de Muscidae (Guildas). F, teste distribuição F; Chi, teste qui-quadrado; P, nível de significância Análise Diversidade Modelo Parâmetros Estatísticos F Chi P Geral Gama Linear 4,465 ____ 0,040 Poder 3,541 ____ 0,072 Logit ____ 189,11 0,043 Alfa Linear 1,701 ____ 0,204 Poder 1,868 ____ 0,184 Logit ____ 91,539 0,217 115

Guilda Ecológica Predadores/Predadores Gama Linear 5,724 0,025 Poder 3,479 0,074 Logit 172,91 0,028 Alfa Linear 2,971 0,097 Poder 2,008 0,169 Logit 94,417 0,117 Guilda Ecológica Saprófagos/Predadores Gama Linear 1,679 0,207 Poder 1,344 0,257 Logit 85,140 0,212 Alfa Linear 0,098 0,757 Poder 0,322 0,575 Logit 37,885 0,703

3.2 Diversidade Gamma

Os modelos lineares da diversidade gamma foram para a análise de Muscidae (Fig. 10A) e para Coenosiinae (Fig. 10C). Os modelos logísticos da diversidade gamma foram

para a análise de Muscidae (Fig. 10B) e

para Coenosiinae (Fig. 10D).

Nas análises da influência da área na diversidade gamma para Muscidae e Coenosiinae (tab. 16), os coeficientes do modelo com a função de poder foram e para Muscidae (Fig. 11A) e e para Coenosiinae (Fig. 11B). 116

3.3 Diversidade Alfa

A diversidade alfa não sofreu qualquer influência do tamanho da área de amostragem (tab. 16). 117 Linear Logístico

A B

C D Figura 10 – Relacionamento entre a distância das armadilhas e a Diversidade Gamma. A, Modelo linear na análise geral; B, Modelo logístico na análise geral; C, Modelo linear na guilda predadores/predadores; D Modelo logístico na guilda predadores/predadores. 118

A

B Figura 11 – Relacionamento entre a distância das armadilhas e a Diversidade Gamma com o modelo de poder. A, Muscidae; B, Coenosiinae.

119

3.4 Análise de Agrupamento

Na análise geral (Fig. 12) não foi observada influência da distância entre as armadilhas no padrão de agrupamento das comunidades. De fato, há influência da distância entre locais (conjunto de quatro armadilhas) na similaridade e estrutura das comunidades de Muscidae na planície costeira do Rio Grande do Sul. Podem ser identificados oito agrupamentos e uma comunidade isolada. O Parque Tupancy (Dtup) é a única comunidade com mais de 100% de diferença das demais conforme a abundância das espécies que a compõe. O primeiro agrupamento é formado pelas comunidades dos locais nas regiões B e D, correspondendo ao Morro da Formiga (Bfor) e mata da faxina (Bfax) na RPPN Barba Negra e mata do Parque Estadual do Itapeva (Ditap) e Parque Estadual da Guarita (Dgua). Mesmo entre estes locais, a dissimilaridade é alta, sendo acima de 80%. Um segundo agrupamento com dissimilaridade de somente 30% é observado por dois locais na Estação Ecológica do Taim (Região C), a mata do Virgílio (Cvir) e o local com a maior distância entre os pontos (Cgra), sendo que um destes pontos estava junto a mata do Virgílio. O terceiro agrupamento com 60% de dissimilaridade é formado pelo conjunto de pontos com maior distância no Parque Estadual do Itapuã (Digra) e pelo conjunto de pontos com menor distância entre as armadilhas na mesma mata do Itapuã (Ditpq), sendo que um dos pontos de Digra estava muito próximo as armadilhas de Ditpq. O quarto agrupamento com dissimilaridade entre 90%, da Fazenda do Manduca (Eman) para a Fazenda Boiadeiro (EfbB200 e Efb30), a somente 40% entre EfbB200 e Efb30, sendo que Efb30 era ao lado de EfbB200. A Fazenda Manduca fica no sul do Parque Nacional da Lagoa do Peixe (Região E) e a Fazenda Boiadeiro no centro do parque. No quinto agrupamento, observamos dissimilaridade de 50% nas comunidades da Lagoa do Pai João (Epj100 e Epj400), no norte do Parque Nacional da Lagoa do Peixe. O sexto agrupamento reúne um conjunto de locais do Taim (Região C) que compreende a mata em frente à sede do SISBio (Csed), junto a BR, que se diferencia das demais localidades, com dissimilaridade de 80%. Em seguida temos o conjunto de locais com média de 2496 m de distância entre as armadilhas (Cmed) 120

onde há um ponto em Csed, outro na Mata da Lagoa do Nicola (Cnic) e outro na Mata da Serralheria do Trevo junto a Lagoa do Nicola (Cnict). Cmed se diferencia em 60% de Cnic e Cnict. As comunidades do Trevo (Cnict) e da lagoa do Nicola (Cnic) são pouco diferentes, com somente 10% de dissimilaridade. O sétimo agrupamento é o que apresenta o padrão mais consistente em termos de região. Compreende o Rio Camaquã (Bcam) e todos os locais da Região A que compreende os locais entre o Arroio Pelotas em Pelotas até o Arroio Turuçu em São Lourenço do Sul que é município vizinho de Camaquã, onde passa o Rio Camaquã. O último agrupamento reúne os locais da Reserva Biológica do Lami em Porto Alegre (Bpce e Blam) e a Mata do Arroinho (Barr) na RPPN Barba Negra.

Figura 12 – Análise de agrupamento distinguindo locais e regiões de acordo com a identificação das espécies e morfoespécies de Muscidae. Foram consideradas as abundâncias das espécies e o método de ligação completa com distância euclidiana.

121

3.4.1 Adultos e larvas predadores

Na análise de agrupamento das comunidades de muscídeos com adultos predadores e larvas predadoras (Fig. 13) que é correspondente a subfamília Coenosiinae, o dendograma apresenta sete agrupamento com uma comunidade isolada. Entre os agrupamentos, os padrões de similaridade mais evidentes estão entre os locais do Taim (Região C) e dos locais entre o Arroio Pelotas e Arroio Turuçu (Região A), com exceção da localidade junto ao Arroio Corrientes (Acor) que ficou próximo a comunidade do Rio Camaquã (Bcam).

Figura 13 – Análise de agrupamento distinguindo locais e regiões de acordo com o subagrupamento para guilda de predador/predador. Foram consideradas as abundâncias das espécies e o método de ligação completa com distância euclidiana.

122

3.4.2 Adultos saprófagos e larvas predadoras

Na análise de agrupamento das comunidades de muscídeos com adultos saprófagos e larvas predadoras (Fig. 14) encontram-se quatro agrupamentos. O primeiro não exibe um padrão definido com relação as regiões, já os outros são definidos por esta variável. No segundo agrupamento são encontrados quatro das cinco localidades da região A, com exceção da comunidade do Arroio Turuçu (Atur). No terceiro agrupamento estão as comunidades da Lagoa do Peixe (Região E) e a maioria das comunidades do Taim (Região C). No quarto agrupamento são encontradas as comunidades das localidades das regiões B e D que compreendem as áreas do entorno do Lago Guaíba e o litoral norte do Rio Grande do Sul. A comunidade do Rio Camaquã (Bcam) fica mais próxima da Região A do que das regiões B e D.

Figura 14 – Análise de agrupamento distinguindo locais e regiões de acordo com o subagrupamento para guilda de predadores/saprófagos. Foram consideradas as abundâncias das espécies e o método de ligação completa com distância euclidiana.

123

3.4.3 Adultos e larvas saprófagos

Na análise de agrupamento das comunidades de muscídeos com adultos e larvas saprófagos (Fig. 15) que corresponde a subfamília Muscinae caracteriza-se por apresentar agrupamentos bem definidos para a maioria das comunidades das regiões A, B e C. Entre o Arroio Pelotas e o Arroio Turuçu (Região A) observa-se baixa dissimilaridade entre as comunidades, com exceção da Mata da Galatéia (Agal) que ficou deslocada deste agrupamento. No entorno do Lago Guaíba, as comunidades da ReBio Lami e RPPN Barba Negra (Região B) ficaram muito próximas, com exceção da Mata da Fromiga (Bfor) e do Rio Camaquã (Bcam). O terceiro padrão de similaridade é encontrado nas comunidades do Taim (Região C), com dissimilaridades inferiores a 20%, com exceção da Mata do Virgílio (Cvir) e o ponto com maiores distâncias (Cgra).

Figura 15 – Análise de agrupamento distinguindo locais e regiões de acordo com o subagrupamento para guilda de saprófagos/saprófagos. Foram consideradas as abundâncias das espécies e o método de ligação completa com distância euclidiana.

4 Discussão

Os modelos SAR logísticos e lineares (Fig. 10) para Muscidae e para a guilda de adultos e larvas predadores (Coenosiinae) confirmaram que a distância entre as armadilhas é positivamente correlacionada com número de espécies assim como em outros trabalhos (GENTILE; ARGANO, 2005; TRIANTIS et al., 2005; KRAUSS et al., 2010; KARGER et al., 2011; BOGICH et al., 2012; SIMAIAKIS et al., 2012; BILA et al., 2013). Nos modelos com a função de poder (Fig. 11), apesar de não significativos a 5%, apresentaram coeficiente angular para Muscidae (Fig. 11A) e para Coenosiinae (Fig. 11B) que são relativamente baixos, mas previstos para áreas pequenas, próximas ou contínuas a áreas maiores em escalas regionais (ROSENZWEIG, 1995; LOMOLINO; WEISER, 2001; CHIARUCCI et al., 2008, 2009; HUI, 2008). Segundo Cam et al. (2002b), os modelos que consideram o esforço amostral constante quando comparados aos modelos baseados em conjuntos de dados com esforço amostral maior e proporcional ao tamanho da área, tendem a ser 1,8 a 2,2 vezes menores. Azovski (2011) observou esta redução quando reanalisou os dados de Sabetta et al. (2007) para 26 lagoas italianas. Nos conjuntos dos dados testados neste trabalho (Fig. 9), o esforço amostral foi constante, não existindo, portanto um artefato amostral (sensu ROSENZWEIG, 1995). Os valores de z são próximos daqueles observados por Drakare, Lennon e Hillebrand (2006) para a maioria dos bancos de dados sobre a SAR. Conforme o esforço amostral é retirado das análises, há tendência provável de redução na inclinação da reta, principalmente entre invertebrados (HUI, 2008; AZOVSKY, 2011). Alguns locais foram excepcionalmente ricos como a área do Areal (Aare, tab.5) e Mata Pequena no Itapuã (Ditpq, tab. 11) independentemente das distâncias entre as armadilhas, localizando-se muito acima ou muito abaixo e a esquerda das linhas de regressões da SAR (Figs. 10, 11). Isto aconteceu devido a discrepância 125

nas riquezas dos locais, e muitas vezes devido a conectividade existente entre as áreas próximas (Aare/Agra e Ditpq/Digra). Áreas menores, mas muito próximas ou incluídas em outras maiores de forma aninhada tendem a apresentar uma alta riqueza de espécies (HANSKI et al., 1996; DENNIS; SHREEVE, 1997; DEVY; GANESH; DAVIDAR, 1998; DYCK; MATTHYSEN, 1999; DENNIS et al., 2000, 2001; HANSKI; GAGGIOTTI, 2004; AZOVSKY, 2011). Por exemplo, a mata no Arroio Pelotas junto a um areal (Aare), compensa sua área reduzida devido ao fato de ser quase que continuo a mata ciliar do Arroio Pelotas, onde foram instaladas as armadilhas com as maiores distâncias nesta região (Agra). Da mesma forma, ocorre com o local com as maiores distância entre as armadilhas no P. E. Itapuã (Digra) e com as menores distâncias no mesmo parque (Ditpq). O local Ditpq é continuo ao Digra, com conectividade máxima e comunidades muito similares, independentemente do agrupamento testado. Remanescentes próximos a áreas muito maiores podem servir de locais de agregação de espécies devido ao impacto causado no seu entorno. Outra duas hipóteses explicativas para o padrão de riqueza encontrado em áreas pequenas na Planície Costeira dizem respeito à diluição da probabilidade de captura em áreas muito extensas e aumento desta probabilidade em áreas muito pequenas (SCHOEREDER et al., 2004) ou a largura de habitat muito reduzida em Muscidae. A redução da distância entre as armadilhas pode parecer um esforço amostral maior em uma área, o que poderia mascarar os efeitos da SAR. Em áreas muito pequenas é possível avaliar mais adequadamente a diversidade gama do local, mesmo que a diversidade alfa permaneça inalterada como nossos resultados demonstram. Em áreas maiores, a distância maior entre as armadilhas, mesmo que procure capturar uma diversificação maior na composição (CU, sensu TUOMISTO, 2010), pode não ocorrer devido a alta diversidade de habitats que organismos muito pequenos, como moscas, apresentam em áreas reduzidas. Isto levaria a redução da probabilidade de captura prevista por Schoereder et al. (2004). Ainda neste sentido, os resultados do presente estudo são contrários ao que foi postulado por Azovsky (2011), que em ilhas ou áreas pequenas a homogeneidade da comunidade é maior do que em áreas maiores, logo a diversidade beta é baixa. Como não houve variação da diversidade alfa em função da variação de D e houve variação da diversidade gama, podemos supor que naquelas áreas menores e ricas em termos de espécies (ou Unidades 126

Taxonômicas), o número de UTs compartilhadas seria menor do que o esperado, ou seja, uma homogeneidade menor. Talvez a diversidade alfa das áreas com maiores D, tenha sido subamostrada, o que implicaria alteração no relacionamento espécia-área (SAR). Muitos autores concluem que para uma interpretação consistente da SAR torna-se necessário uma definição clara dos níveis de diversidade que serão incorporados nos modelos e que consequentemente gerarão os parâmetros das curvas da SAR (WHITTAKER, 1977; WHITTAKER; WILLIS; FIELD, 2001; SCHEINER 2003, 2004). A diversidade alfa tem sido interpretada como uma característica intrínseca de um local, sendo uma propriedade da comunidade, mas de difícil definição e delimitação (UNDERWOOD, 1986; GRAY, 2000; WHITTAKER; WILLIS; FIELD, 2001). Segundo Underwood (1986), parece muito difícil definir objetivamente a escala adequada para medir a diversidade alfa. Quase três décadas depois, a situação permanece praticamente inalterada (WHITTAKER; WILLIS; FIELD, 2001; WILLIG; KAUFMAN; STEVENS, 2003), apesar de muitos trabalhos publicados nos últimos anos no que diz respeito ao conceito dos termos (TUOMISTO 2010, 2011), a delimitação física do conceito que os termos encerram ainda estão sujeitos a revisões. Outro ponto muito importante que suporta a hipótese de alta diversidade de habitats para Muscidae em áreas reduzidas é a previsão de Lomolino & Wieser (2001). Estes autores postularam que o limite dos valores dos parâmetros de inclinação deve ser maior para os grupos de espécies com requisitos elevados de recursos (por exemplo, os grupos constituídos de grandes espécies) (LOMOLINO; WIESER 2001; TRIANTIS et al., 2006; AZOVSKY, 2011) com evidências de que a inclinação das curvas da SAR é dependente do tamanho das espécies analisadas (WILLIAMSON; GASTON; LONSDALE, 2001; BELL et al., 2005) Whittaker, Willis e Field (2001, p. 457) sugeriram ser evidente que as escalas espaciais em que alfa, beta e gama são medidas podem variar entre os táxons. Assim, organismos menores percebem o mundo como um mosaico mais refinado de habitats (AZOVSKY, 2011) e, portanto podem ter larguras de habitats que não são percebidas por determinados protocolos de coletas. Logo, os requisitos dos agrupamentos taxonômicos envolvidos talvez tenham um papel importante como Zimmerman & Bierregaard (1986) observaram para anuros na amazônia brasileira. Os dados demonstram que o acréscimo de espécies em função do aumento da área é muito baixo, e em alguns casos oscila. Este é o padrão de ISAR que tem 127

sido demonstrado por Lomolino (2000), Tjørve (2003, 2009) e Tjørve e Tjørve (2011). Diferentemente do padrão preconizado por estes autores, as áreas menores das regiões amostradas (ver Capítulo 1) não tiveram faunas homogêneas o que fortalece a explicação de largura de habitat muito reduzida em Muscidae, e por isso alta riqueza em áreas menores. Pela alta riqueza ou diversidade apresentada nas áreas menores e baixa riqueza nas áreas maiores, os modelos de poder não tiveram bons ajustes de dados para previsão da SAR, diferentemente da maioria dos estudos como observado por Triantis, Guilhaumon e Whittaker (2012).

5 Conclusões

Existe relação positiva entre o tamanho da área de amostragem e a riqueza de espécies de Muscidae, e seu subagrupamento Coenosiinae, na Planície Costeira do Rio Grande do Sul de acordo com o protocolo de coleta utilizado. Os modelos lineares e logísticos foram mais robustos e significativos, mas apenas para os agrupamentos taxonômicos de Muscidae e Coenosiinae A similaridade entre as comunidades de Muscidae é determinada pela proximidade entre os locais de coletas (efeito regional) ou pelas condições climáticas do período (efeito amostral) e que o tamanho da área de amostragem não é uma condição de determinação dos subagrupamentos nos dendogramas observados.

Discussão Geral

As Unidades de Conservação carecem de dados para prover embasamento aos planos de manejo para manutenção da diversidade nas unidades. Levantamentos de fauna em grande escala são raramente realizados, mais raramente estudos que tratam de conservação em invertebrados, quiçá sobre Diptera. Dado este grande lapso de conhecimento da biodiversidade nas principais UCs do sul do Brasil, cabe salientar que este estudo é o primeiro a contemplar invertebrados no Parque Nacional da Lagoa do Peixe, no Arroio Corrientes e no Parque Natural Municipal Tupancy. É pioneiro na Estação Ecológica do Taim com insetos terrestres, com Diptera nas áreas do Arroio Pelotas, Arroio Turuçu, na RPPN Barba Negra, e pioneiro com Muscoidea nas áreas da Reserva Ecológica do Lami, nas áreas do Rio Camaquã, nos Parques Estaduais Itapuã e Itapeva e no Parque Estadual da Guarita. Neste sentido este trabalho põe em evidência a sua importância, onde através de extenso trabalho de campo e laboratório elaboramos listas de espécies de Muscidae (Insecta, Diptera) das principais UCs da Planície Costeira do Rio Grande do Sul. As listas elaboradas servem como um primeiro respaldo aos gestores das várias Unidades de Conservação que nos permitiram realizar as coletas para viabilizar este trabalho. De forma direta podemos obter informações básicas e efetivas para elaboração dos planos de manejo a partir das listas, onde em um panorama geral podemos saber das assembleias de Muscidae: (i) quais espécies ocorrem nas áreas; (ii) qual guilda ecológica evidencia-se por ser dominante; (iii) quais espécies são exclusivas regionalmente; (iv) quais espécies e/ou guildas tem potencial para bioindicação. A quantificação direta da biodiversidade somente através das listas de levantamentos, muitas vezes não é suficiente para fornecer subsídios sobre 130

previsões de impacto antrópico sobre os ecossistemas. Por isso consideramos importante a utilização do padrão de relacionamento espécie-área (SAR), o qual pode ser considerado uma ferramenta para a conservação, visto que esta relação é um dos poucos padrões ecológicos que possui aplicações práticas. A SAR pode ser aplicada para estimar a perda de espécies após a redução ou perda de habitat, na identidade de hotspots de biodiversidade, e para inferir as consequências das introduções de espécies e homogeneização da fauna (VEECH, 2000; ROSENZWEIG, 2001; ULRICH; BUSZKO 2003). A problemática envolvida na utilização de diversos modelos para a detecção do relacionamento espécie-área reside no questionamento se o fenômeno observado é devido a artefatos amostrais (esforço amostral), ou se realmente é um padrão real da diversidade. Resumindo basicamente, o tipo de amostragem (proporcional ou uniforme) para determinadas áreas de amostragem seria o ponto crucial da discussão. A fim de corroborar a eficiência dos modelos para a detecção do relacionamento espécie-área, nós propusemos uma amostragem que ao mesmo tempo fora proporcional e uniforme. No sentido de que, a uniformidade amostral é ditada pelo mesmo número de amostras para todas as áreas, e a proporcionalidade amostral é refletida pela distância proporcional entre as armadilhas de coleta. Os dados demonstraram que o acréscimo de espécies de Muscidae, em função do aumento da área é baixo, e em alguns casos oscila. Embora baixos, o relacionamento foi observado, onde o motivo da relação ser considerada fraca é explicada por uma particularidade do modelo animal de estudo, que é a largura de habitat muito reduzida em Muscidae, o que proporciona uma alta riqueza em áreas pequenas. Pela alta riqueza ou diversidade apresentada nas áreas menores e baixa riqueza nas áreas maiores, os modelos de poder não tiveram bons ajustes de dados para previsão da SAR, diferentemente da maioria dos estudos como observado por Triantis, Guilhaumon e Whittaker (2012). Os nossos resultados apresentaram os modelos lineares e logísticos robustos, mas apenas para os agrupamentos taxonômicos de Muscidae e Coenosiinae. O estabelecimento de medidas conservacionistas efetivas para biodiversidade não é somente uma problemática do ponto de vista prático, mas também teórico. Portanto, assim como no presente estudo, a elaboração de mais listas de espécies, a proposição de mais estratégias claras e ferramentas para proteção da 131

biodiversidade necessitam ser colocadas em ação imediatamente, sob o risco de em poucas décadas não termos mais o que proteger (TERBORGH; VAN SCHAIK, 2002; WILSON, 1992, 1997).

Conclusões Gerais

As espécies de Muscidae possuem potencial como indicadoras do estado de conservação de áreas, principalmente as espécies das subfamílias Muscinae e Coenosiinae. As áreas naturais da Planície Costeira estão impactadas pela ação antrópica devido a proximidade de zonas urbanas e atividades de produção, principalmente produção animal. A similaridade entre as comunidades de Muscidae é determinada pela proximidade entre os locais de coletas ou pelas condições climáticas do período. Existe uma fraca relação positiva entre o tamanho da área de amostragem e a riqueza de espécies de Muscidae, e do subagrupamento Coenosiinae. Requisitos de habitat do grupo podem influenciar o estabelecimento do Relacionamento espécie- área (SAR) pelo modelo de poder. Este é o primeiro trabalho realizado com invertebrados no Parque Nacional da Lagoa do Peixe e com insetos terrestres na Estação Ecológica do Taim, duas das principais Unidades de Conservação do Sul do Brasil.

Referências

ABDULLAH, M. Behavioural Effects of Temperature on Insects. The Ohio Journal of Science, v. 61, n. 4, p. 212-219, 1961.

ALONSO, M.T. A., Vegetação. In: Geografia do Brasil – Região Sul, v. 5 IBGE, Rio de Janeiro, 1977, 534 p.,

ANDREN, H. Habitat fragmentation, the random sample hypothesis and critical thresholds. Oikos, v. 84, p. 306–308, 1999.

ANTÔNIO, M. G.; DUARTE, M. M. Áreas naturais protegidas: uma abordagem histórica e a visão de planejamento e gestão biorregional. Redes, v.9, n.2, p. 235- 253, 2004.

ARAGÃO, M.B. Domiciliação de triatomíneos ou pré-adaptação à antropofilia e à ornitofilia. Revista de Saúde Pública (São Paulo - SP), v.17:51-5, 1983.

ARRHENIUS, O. Species and area. Journal of Ecology,v.9, p. 95–99. 1921.

AZEVEDO, R.R.; DUARTE, J.L.P.; RIBEIRO, P.B.; KRUGER, R.F. Occurrence of Sarcopromusca pruna (Diptera) in Southern Brazil as a vector of Dermatobia hominis (Diptera) eggs. Arquivo Brasileiro de Medicina Veterinária e Zootecnia, v.59, n.5, p. 1348-1350, 2007.

AZOVSKY, A. I. Size-dependent species-area relationships in benthos: is the world more diverse for microbes? Ecography v. 25, p. 273-282. 2002.

AZOVSKY, A. Species-area and species sampling effort relationships: disentangling the effects Ecography, v. 34, p. 18-30, 2011.

BARBOSA,T. M. Muscidae (Diptera) associados a carcaças de suínos, Sus scrofa L., em São José da Mata, Campina Grande, PB. 2011. 40 f. Trabalho de Conclusão de Curso (Graduação em Biologia) Universidade Estadual da Paraíba. Paraíba

BASSET, Y.; KITCHING, R.L. Species number, species abundance and body length of arboreal arthropods associated with an Australian rainforest tree. Ecological Entomology v.16, p. 391-402, 1991.

BASSET, Y.; SPRINGATE,.N.D. Dial activity of arboreal arthropods associated with a rainforest tree. Journal of Natural History, v.26, p.947-952. 1992. 134

BELL, T., AGER, D., SONG, J.I., NEWMAN, J.A., THOMPSON, I.P., LILLEY, A.K.; VAN DER GAST, C.J. Larger islands house more bacterial taxa. Science, v. 308, p. 1998-1999, 2005.

BILA, K.; KURA, T.; SIPOS, J.; KINDLMANN, P. Lepidopteran species richness of alpine sites in the High Sudetes Mts.: effect of area and isolation. Journal of Insect Conservation, v. 17, p. 257-267. 2013.

BOGICH, T. L., BARKER, G.M.; MAHLFELD, K.; CLIMO, F.; GREEN, R.; BALMFORD, A. Fragmentation, grazing and the species – area relationship Ecography, v. 35, p. 224-231, 2012.

BORCARD, D., GILLET, F.; LEGENDRE, P. Numerical Ecology with R. SpringerVerlag. New York. 2011

BRASIL. Sociedade Botânica do Brasil. Centuria Plantarum Brasilianum Extintionis Minitata. Brasília. 1992. 126 p

BREELAND, S.G.; PICKARD, E. The malaise trap-an efficient and unbiased mosquito collecting device. Mosquito News, v. 25, p. 19-21,1965.

BROWN B. V. Malaise trap catches and the crisis in neotropical dipterology. American Entomologist, v. 513, p. 180-183. 2005.

BROWN, J.H.; KODRIC-BROWN, A. Turnover rates in insular biogeography: effect of immigration on extinction. Ecology, v. 58, p. 445-449, 1977.

BURGUER, M. I., Situação e ações prioritárias para a conservação de banhados e áreas úmidas da zona costeira. In: Avaliação e ações prioritárias para a conservação da biodiversidade da zona costeira e marinha. MMA. 1999. 60p

CAM, E.; NICHOLS, J. D.; SAUER, J. R.; HINES, J. E.; On the estimation of species richness based on the accumulation of previously unrecorded species. Ecography, v. 25, p. 102-108, 2002a.

CAM, E., NICHOLS, J.D., HINES, J.E., SAUER, J.R., ALPIZAR-JARA, R.; FLATHER, C.H. Disentangling sampling and ecological explanations underlying species-area relationships. Ecology, v. 83, p. 1118-1130, 2002b.

CARDONA-ZULUAGA, E. A. Sarcopromusca pruna (Diptera: Muscidae): phoretic for Dermatobia hominis (Diptera: Cuterebridae) eggs in Colombia. Revista Colombiana Ciencias Pecuarias, v.24, n.4, p. 577-584. 2011.

CARVALHO, C.J.B. de; COURI, M.S. Part I. Basal groups. 17–132. In: C.J.B. de CARVALHO Muscidae (Diptera) of neotropical region: taxonomy. Editora Universidade Federal do Paraná. Curitiba. 2002. 287 p.

CARVALHO, C.J.B. de, COURI, M.S., PONT, A.C., PAMPLONA, D.; LOPES, S.M. A Catalogue of the Muscidae (Diptera) of the Neotropical Region. Zootaxa, v. 860, p.1- 282, 2005. 135

CARVALHO, C.J.B. de. Classificação de Muscidae (Diptera): uma proposta através da análise cladística. Revista Brasileira de Zoologia, v. 6, p. 627-648, 1989.

CARVALHO, C.J.B. de; MELLO-PATIÚ, C. A. Key to the adults of the most common forensic species of Diptera of South America. Revista Brasileira de Entomologia. v.52, n. 3, p.390 – 406. 2008.

CELULOSE RIOGRANDENSE. Plano de Manejo da RPPN Barba Negra, 2012. Disponível em: Acesso em: 2 ago 2013.

CHIARUCCI, A.; BACARO, G.; VANNINI, A.; ROCCHINI, D. Quantifying species richness at multiple spatial scales in a Natura 2000 network. Community Ecology, v. 9, p. 185-192. 2008.

CHIARUCCI, A; BACARO, G.; ROCCHINI, D.; RICOTTA, C.; PALMER, M.W.; SCHEINER, S.M. Spatially constrained rarefaction: incorporating the autocorrelated structure of biological communities into sample-based rarefaction. Community Ecology, v. 10, p. 209-214. 2009.

CONNOR, E.F.; MCCOY, E. The statistics and biology of the species-area relationship. The American Naturalist, v. 113, p. 791-833, 1979.

COSTA, C. S. B.. Tidal marsh and wetland plants. In: SEELIGER, U.,ODEBRECHT, C., CASTELLO, J. P. Subtropical convergence environments: the coast and sea in the Southwestern Atlantic. Berlin: Springer-Verlag. p. 24-26. 1997.

COSTA, C. S. B., DAVY, A. J. Coastal saltmarsh communities of Latin America. In: SEELIGER, U. Coastal plant communities of Latin America. New York: Academic Press., p.179-199. 1992

COSTA, S.M.; CECHINEL, M.; BANDEIRA, V.; ZANNUNCIO, J.C.; LAINSON, R.; RANGEL, E. F. Lutzomyia (Nyssomyia) whitmani s.l. (Antunes & Coutinho 1939, Diptera: Psychodidae: Phlebotominae) and the epidemiology of American cutaneous leishmaniasis in Brazil. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, Rio de Janeiro, v.102, p. 149-153, 2007.

COSTACURTA, N.C.; CARVALHO, C.J.B. de.Taxonomy of Neurotrixa Shannon e Del Ponte (Diptera: Muscidae) with description of new species from southern Brazil. Neotropical Entomology, v.34, p. 927-932, 2005.

COSTACURTA, N.C., COURI, M.S.; CARVALHO, C.J.B. de. Descriptions of new species with a key to identification of the genus Neodexiopsis Malloch (Diptera, Muscidae) in Brazil. Revista Brasileira de Entomologia, v.49, p. 353--366. 2005.

COSTACURTA, N.C., MARINONI, R.C.; CARVALHO, C.J.B. de Fauna de Muscidae (Diptera) em três localidades do Estado do Paraná, Brasil, capturada por armadilha Malaise. Revista Brasileira de Entomologia, v.47, p. 389-397. 2003.

136

COURI, M.S.; CARVALHO, C.J.B. de Part II. Apical groups. 133-286. in: C.J.B. CARVALHO (ed.). Muscidae (Diptera) of Neotropical region: Taxonomy. Editora Universidade Federal do Paraná. Curitiba. 2002. 287p.

CRAWLEY, M.J.; HARRAL, J.E. Scale dependence in plant biodiversity. Science, v. 291,p. 864-868, 2001.

D‟ALMEIDA, J.M.; LOPES, H.S. Sinantropia de Dípteros Muscóides (Calliphoridae) no Estado do Rio de Janeiro. Arquivo da Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro,v.6, p. 39-48, 1983.

DARLING, D.C.; PACKER, L. Effectiveness of Malaise traps in collecting Hymenoptera: The influence of trap design, mesh size, and location. Canadian Entomologist, v. 120, p. 787-796, 1988.

DAVENPORT, L.; RAO, M. A história da proteção: paradoxos do passado e desafios do futuro. In: TERBORGH J. Tornando os parques mais eficientes: estratégias para a preservação da natureza nos trópicos. Curitiba: Ed. UFPR, 2002. p. 52-73.

DAVIES, K.F.; MARGULES, C.R. Effects of habitat fragmentation on carabid beetles: experimental evidence. Journal of Animal Ecology,v. 67, p. 460-471, 1998.

DENGLER, J. Which function describes the species–area relationship the best? A review and empirical evaluation. Journal of Biogeography, v. 36, p. 728-744, 2009.

DENNIS, R.L.H.; OLIVIER, A.; COUTSIS, J.G.; SHREEVE, T.G. Butterflies on islands in the Aegean archipelago: predicting numbers of species and incidence of species using geographical variables. Entomologist‟s Gazette 52:3–39. 2001.

DESOUZA, O. F. F.; SCHOEREDER, J. H.; BROWN, V.; BIERREGAARD-Jr., R. O. A theoretical overview of the processes determining species richness in Forest fragments. In: Bierregaard, R. O; Gascon, C.; Lovejoy, T. F.; SANTOS, A. A. Lessons from Amazonia: The Ecology and Conservation of a Fragmented Forest. Yale University Press, New Haven. p. 13-20. 2001

DEVY, M.S.; GANESH, T.; DAVIDAR, P.; Patterns of butterfly distribution in the Andaman islands: implications for conservation. Acta Oecologica 19:527–534. 1998.

DODDS, W.K. Laws, theories and patterns in ecology. University of California Press, Berkeley, CA, 2009. 256 p

DRAKARE, S.; LENNON, J.J.; HILLEBRAND, H. The imprint of geographical, evolutionary and ecological context on species-area relationships. Ecology Letters, v. 9, p. 215-227. 2006.

DUARTE, J.L.P.; KRÜGER, R. F.; CARVALHO, C.J.B de; RIBEIRO, P.B. Evidence of the influence of Malaise trap age on its efficiency in the collection of Muscidae (Insecta, Diptera). International Journal of Tropical Insect Science, v. 30, p. 115- 118, 2010.

137

DUTRA, R.R.C; MARINONI, R.C. Insetos capturados com armadilha Malaise na Ilha do Mel, Baía de Paranaguá, Paraná, Brazil. I. Composição de ordens. Revista Brasileira de Zoologia, v. 11, p. 227-245. 1994.

DYCK, H. V.; MATTHYSEN, E.; Habitat fragmentation and insect flight: a changing „design‟ in a changing landscape? Trends in Ecology &Evolution 14:172–174. 1999.

ELLIS, W.N.; THOMAS, R.T.S. Insect phenology and diversity in Malaise traps at the Veluwe. Entomologische berichten, v. 54, p. 171-175, 1994.

ERWIN, T.L.. The tropical forest canopy. The heart of biotic diversity. in: WILSON, E.O. Biodiversity. National Academy Press. p.109-127. 1988.

EVANS, F.C;. OWEN, D.F. Measuring insect flight activity with a Malaise trap. Papers of the Michigan Academy of Science, Arts and Letters, v. 1, p. 89-94. 1965.

FAGAN, W.F., AUMANN C., KENNEDY C.M., UNMACK P.J. Rarity, fragmentation, and the scale dependence of extinction risk in desert fishes. Ecology, v. 86, p. 34- 41, 2005.

FERNANDES, A. Fitogeografia brasileira. Fortaleza, Multigraf. 1998. 340p.

FERRAR, P. A Guide to the Breeding Habits and Immature Stages of Diptera Cyclorrhapha. Copenhagen, E. J. Brill / Scandinavian Science Press, part 1 e 2. 1987. 907p.

FLATHER, C.H. Fitting species-accumulation functions and assessing regional land use impacts on avian diversity. Journal of Biogeography, v. 23, p.155-168. 1996.

FORATTINI, O. P.; FERREIRA, O. A.; RABELLO, E. X; BARATA, J. M. S.; SANTOS, J. L. F. Aspectos ecológicos da tripanossomíase americana XV. Desenvolvimento, variação e permanência de Triatoma sordida, Panstrongylus megistus e Rhodnius neglectus em ecótopos artificiais. Revista de Saúde Pública, v.13, p.220-234, 1979.

FORMAN, R.T.T;. GODRON, M. Landscape ecology. New York, John Wiley. 1986. 620p.

GANHO, N. G.; MARINONI, R. C. Fauna de Coleoptera no Parque Estadual de Vila Velha, Ponta Grossa, Paraná, Brasil. Abundância e riqueza das famílias capturadas através de armadilhas Malaise. Revista Brasileira de Zoologia v. 20, n. 4, p. 727- 736. 2003.

GENTILE, G;.ARGANO, R. Island biogeography of the Mediterranean sea: the species_area relationship for terrestrial isopods. Journal of Biogeography, v. 32, p. 1715-1726. 2005.

GOLDEN, D.M; CRIST, T.O. Experimental effects of habitat fragmentation on old- field canopy insects: community, guild and species responses. Oecologia, v. 118, p. 371-380, 1999. 138

GOTELLI, N.J; ARNETT, A.E.. Biogeographic effects of red fire ant invasion. Ecology Letters, n. 3, p. 257-261. 2000.

GOTELLI, N.J. ; COLWELL, R.K. Quantifying biodiversity: procedures and pitfalls in the measurement and comparison of species richness. Ecology Letters, v. 4, p. 379-391, 2001.

GRAY, J. S. The measurement of marine species diversity, with an application to the benthic fauna of the Norwegian continental shelf. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, n. 250, p. 23-49, 2000.

GRAY, J.S., UGLAND, K.I.; LAMBSHEAD, J. On species accumulation and species– area curves. Global Ecology and Biogeography, 13, 567–568. 2004a

GRAY, J.S., UGLAND, K.I.; LAMBSHEAD, J. Species accumulation and species area curves – a comment on Scheiner (2003). Global Ecology and Biogeography, 13, 473–476. 2004b

GREENBERG, B. Flies and disease. Ecology, classification and biotic associations. New Jersey, Princeton University Press, v.1, 1971. 586 p.

GRESSITT, J.L.; GRESSITT M.K. An improved Malaise trap. Pacific Insects, v. 4, p. 87-90. 1962.

GRISALES, D.; RUIZ, M.; VILLEGAS, S. Insects associated with exposed decomposing bodies in the Colombian Andean Coffee Region Revista Brasileira de Entomologia, v. 54, n. 4, p. 637-644, 2010.

HANSKI, I.; GAGGIOTTI, O.E. Ecology, genetics, and evolution of metapopulations. Elsevier Academic Press, San Diego, 2004. 696p.

HANSKI, I.; MOILANEN, A.; PAKKALA, T.; KUUSSAARI, M. The quantitative incidence function model and persistence of an endangered butterfly metapopulation. Conservation Biology 10:578–590. 1996

HANSON, J.S.; MALASON, G.P.; ARMSTRONG, M.P. Landscape fragmentation and dispersal in a model of riparian forest dynamics. Ecological Modeling, Amsterdam, v. 49, n. 3/4, p. 272-296,1990.

HART, D.D.; HORWITZ, R.J. Habitat diversity and species-area relationship: alternative models and tests. Capítulo 3, p.47-68. In BELL SS, MCCOY E.D. MUSHINSKY, H.R. Habitat structure. The physical arrangement of objects in Space. London, Chapman and Hall, 1991 567p.

HARRISON, S.; VIERS, J.H.; THORNE, J. H.; GRACE, J.B. Favorable environments and the persistence of naturally rare species. Conservation Letters, v. 1, p. 65-74, 2008.

HARTE, J.; SMITH, A.B.; STORCH, D. Biodiversity scales from plots to biomes with a universal species–area curve. Ecology Letters, v. 12, p. 789-797, 2009. 139

HILL, J.L.; CURRAN, P.J;. FOODY, G.M. The effects of sampling on the species- area curve. Global Ecology and Biogeography Letters, v. 4, p. 97-106, 1994.

HOLT, R.D., LAWTON, J.H., POLIS, G.A;.MARTINEZ, N.D. Trophic rank and the species–area relationship. Ecology, v. 80, p. 1495-1504. 1999.

HORTAL, J. BORGES, P. A. V.; GASPAR, C. Evaluating the performance of species richness estimators: sensitivity to sample grain size. Journal of Animal Ecology, v. 75, p. 274-287, 2006.

HUBBELL, S.P. The unified neutral theory of biodiversity and biogeography. Princeton University Press, Princeton, NJ. 2001. 448p.

HUI, C. 2008. On species area and species accumulation curves: a comment on Chong and Stohlgren‟s index. Ecological Indicators, v. 8, p. 327-329.

IBGE, 1986. Folha SH. 22 Porto Alegre e parte das folhas SH.21 Uruguaiana e SI.22 Lagoa Mirim: Geologia, Geomorfologia, Pedologia, Vegetação, Uso Potencial da Terra, v. 33 in: Levantamento de Recursos Naturais. IBGE, Rio de Janeiro. 796p.

IBGE, Mapa de vegetação do Brasil. Brasília. IBGE. 2004.

ICMBIO. Plano de Manejo do Parque Nacional da Lagoa do Peixe.1999. Disponível em: Acesso em 2 de ago. 2013.

JOST, H. O quaternário da Planície Costeira do Rio Grande do Sul. 1991. 80f. Dissertação de Mestrado. Curso de Pós-Graduação em Geociências. Universidade Federal do Rio Grande do Sul, Porto Alegre.

KARGER, D.N.; KLUGE, J.; KRÖMER, T.; HEMP, A.; LEHNERT, M.; KESSLER, M. The effect of area on local and regional elevational patterns of species richness. Journal of Biogeography, v. 38, p. 1177-1185. 2011.

KRAUSS, J.; STEFFAN-DEWENTER, I.; TSCHARNTKE, T. How does landscape context contribute to effects of habitat fragmentation on diversity and population density of butterflies? Journal of Biogeography, v. 30, p. 889-900. 2010.

KEDDY P Assembly and response rules: two goals for predictive community ecology. Journal of Vegetation Science, v. 3, p. 157-164.1992.

KISEL, Y.; MCINNES, L.; TOOMEY, N.H.; ORME, C.D.L.; How diversification rates and diversity limits combine to create large-scale species–area relationships. Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences, v. 366, p. 2514-2525, 2011.

140

KRÜGER, R. F. Análise da riqueza e da estrutura das assembléias de Muscidae (Diptera) no bioma Campos Sulinos, extremo sul do Rio Grande do Sul, Brasil. 2006. 130f. Tese (Doutorado em Entomologia) Programa de Pós-Graduação em Entomologia, Universidade Federal do Paraná, Paraná.

KRÜGER, R. F.; CARVALHO, C. J. B, de; RIBEIRO, P. B. Assembly rules in muscid fly assemblages in the grasslands biome of Southern Brazil. Neotropical Entomology, v. 39, p. 345-353, 2010.

LAURANCE , W.; LOVEJOY, T. E.; VASCONCELOS, H.L.; BRUNA, E.M.; DIDHAM, R. K.; STOUFFER, P. C.; GASCON, C.; BIERREGAARD, R. O.; LAURANCE, S. G.; SAMPAIO, E.. Ecosystem decay of Amazonian forest fragments: a 22-year investigation. Conservation Biology v. 13, n. 3, p. 605-618, 2002

LAWTON, J. H. Are there general laws in ecology? Oikos, v. 84, p. 177-192, 1999

LEITE, P. F.. Contribuição ao conhecimento fitoecológico do sul do Brasil. Ciência & Ambiente, v. 24, n.1, p. 52-73, 2002

LEWINSOHN, T.M. Insects in flower heads of Asteraceae in southeast Brazil: a case study on tropical species richness. p. 525-560 In: PRICE, P.W.;. LEWINSOHN, T. M; FERNANDES, G. W;. BENSON, W.W.; Plant-animal interactions: evolutionary ecology in tropical and temperate regions, John Wiley & Sons, New York, p. 1991. 639p.

LOMOLINO, M.V.; WEISER, M.D. Towards a more general species–area relationship: diversity on all islands, great and small. Journal of Biogeography, v. 28, p. 431-445, 2001.

LOMOLINO, M.V. Ecology‟s most general, yet protean pattern: the species–area relationship. Journal of Biogeography, v. 27, p. 17-26, 2000

LOMOLINO, M.V. The species–area relationship: new challenges for an old pattern. Progress in Physical Geography, v. 25, p.1-21, 2001.

LOMOLINO, M.V. „…there are areas too small and areas too large to show clear diversity patterns…‟ R.H. MacArthur (1972: 191). Journal of Biogeography, v. 29, p. 555-557. 2002

LOVEJOY, T.E.; RANKIN, J.M.; BIERREGAARD JR, R.O.; BROWN, K.S.; EMMONS, L.H. ; VAN DER VOOR, M.E. Ecosystem decay of Amazon forest remnants, p. 295-325. In: NITECKI, M.H. (Ed.). Extinctions. Chicago, University of Chicago, 1984. 354p.

141

LOVEJOV, T.E.; R.O. BIERREGAARD IR.; RYLANDS, A.B.; . MALCON, R.; QUINTELA, C.E.; HARPER, L.; BROWN JR, K.S..; POWELL, A.H.; POWELL, G.V.N.; SCHUBART, H.O.R.; HAYS, M.B.. Edge and other effects on isolation on Amazon forest fragments, p. 257-285. In: M.E. SOULE (Ed.). Conservation biology: the science of scarcity and diversity. Sunderland, Massachusetts, Sinauer, 1986. 584p

LOVEJOY, T.E. Foreword. In: SOULÉ, M.E.; WILCOX, B.A, eds. Conservation biology: an evolutionary-ecological perspective. Sunderland: Sinauer Associates, 1980.

LÖWENBERG-NETO, P.; CARVALHO, C. J. B. de Muscidae (Insecta: Diptera) of Latin America and the Caribbean: geographic distribution and check-list by country. Zootaxa, v. 3650, n.1, p. 001-147, 2013.

MACARTHUR, R.H.; WILSON, E.O. The theory of island biogeography. Princeton University Press, Princeton, NJ. 1967 . p. 203.

MCLINTOCK, J; DEPNER, K. R.. A Review of the Life-history and Habits of the Horn Fly, Siphona irritans (L.) (Diptera: Muscidae). The Canadian Entomologist, v. 86, p. 20-33, 1954.

MAGURRAN, A.E. Ecological diversity and its measurement. Princeton Univ. Press, New Jersey, USA..1988. 179 p

MAISONAVE, L. , KNAK, R. B. , PAIXÃO, C. M.. Variação morfológica de Zannichellia palustris L. nas lagunas costeiras do Rio Grande do Sul. Atlântica,v. 17, p. 63-72, 1995

MALAISE, R. A new insect trap. Entomologisk Tidskrift, v. 58, p. 148-160, 1937.

MARINONI, R. C.; DUTRA, R. R. C. Levantamento da Fauna Entomológica no Estado do Paraná. I. Introdução. Situações climática e florística de oito pontos de coleta. Dados faunísticos de agosto de 1986 a julho de1987. Revista Brasileira de Zoologia v. 8, p. 31-73, 1993.

MARINONI, R. C.; GANHO, N. G. Sazonalidade de Nyssodrysina lignaria (Bates) Coleoptera, Cerambycidae, Lamiinae), no Estado do Paraná, Brasil. Revista Brasileira de Zoologia v. 20, n. 1, p. 141-152. 2003.

MARQUES, B.; COURI, M. S. Taxonomia e morfologia de espécies neotropicais de Graphomya Robineau-Desvoidy (Diptera, Muscidae). Revista Brasileira de Entomologia v. 51, n. 4, p. 436-444, 2007.

MARTIN, H.G.; GOLDENFELD, N. On the origin and robustness of power-law species–area relationships in ecology. Proceedings of the National Academy of Sciences USA, v. 103, p. 10310–10315, 2006.

142

MAY, R.M. Patterns of species abundance and diversity. In: CODY, M.L;. Diamond J. M. Ecology and evolution of communities ,. Harvard University Press, Cambridge, MA. 1975 p. 81-120.

MEIRA J.R. 1996. Zoneamento da vegetação e de condições de topoclima da Reserva Biológica do Lami, Porto Alegre, RS, Brasil. Dissertação de Mestrado, Programa de Pós-graduação em Ecologia, UFRGS.

MEIRA, J.R.; PORTO, M.L. Estudo comparativo das matas ciliares da Reserva Biológica do Lami, através do método da projeção sobre a transecção. Resumos Expandidos do I ECO-POA/Mostra Sobre o Meio Ambiente de Porto Alegre, p. 80-82. 1995.

MELO, A.S. O que ganhamos „confundindo‟ riqueza de espécies e equabilidade em um índice de diversidade? Biota Neotropica, v. 8, n. 3, p. 021-027. 2008

MENDES, J. e LINHARES, A. X. Cattle Dung Breeding Diptera in Pastures in Southeastern Brazil: Diversity, Abundance and Seasonallity. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, v. 97, n. 1, p.: 37-41, 2002

MMA. Avaliação e ações prioritárias para a conservação da biodiversidade da Mata Atlântica e Campos Sulinos. 2000. Disponível em http://www.mma.gov.br/estruturas/sbf_chm_rbbio/_arquivos/Sumario%20Mata%20Atl antica.pdf Acesso em 2 de ago. 2013.

MOREIRA, A.A.N.; LIMA, G.R. Relevo, 1-34. Geografia do Brasil – Região Sul, v 5 IBGE, Rio de Janeiro. 1977

MOURA, M. O.; CARVALHO, C. J. B. de; MONTEIRO-FILHO, E. L. A.. A preliminary analysis of insects of medico-legal importance in Curitiba, State of Paraná. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, v. 92, n. 2:, p. 269-274, 1997.

MOURA, M. O.; CARVALHO, C. J. B. de; MONTEIRO-FILHO, E. L. A. Carrion attendent arthropods in South Brazil. Ciência e Cultura, v.50, n. 5, p. 377-381. 1998.

NIHEI, S. S;.CARVALHO, C.J.B. de. Systematics and biogeography of Polietina Schnabl & Dziedzicki (Diptera, Muscidae): Neotropical area relationships and Amazonia as a composite area. Systematic Entomology, v. 32, p. 477-501, 2007.

NIHEI, S.S. A review of the Neotropical genus Sarcopromusca Townsend (Diptera: Muscidae) with a key to species and a redescription of S. sarcophagina (Wulp). Zootaxa v. 1004, p. 51- 64, 2005

NIMER, E.. Clima, 35- 79. Geografia do Brasil – Região Sul, v. 5 IBGE, Rio de Janeiro, 1977. 534 p.

NOVOTNÝ, V. Spatial and temporal components of species diversity in Auchenorrhyncha (Insecta: Hemíptera) communities of Indochinese montane rain Forest. Journal of Tropical Ecology, v. 9, p. 93-100. 1993

143

O‟DWYER, J.P.; GREEN, J.L.Field theory for biogeography: a spatially explicit model for predicting patterns of biodiversity. Ecology Letters, v. 13, p. 87-95, 2010.

PARALUPPI, N.D.; CASTELLON, E. G. Calliphoridae (Diptera) em Manaus: I. Levantamento taxonômico e sazonalidade. Revista Brasileira de Entomologia 38:661-668. 1994.

PEDROSO-DE-PAIVA, D. Aspectos da biologia de adultos de Sarcopromusca pruna (Shannon & Del Ponte, 1926) (Diptera:Muscidae). Revista Brasileira de Biologia, v.56, p.183-190, 1996.

PEREIRA-COLAVITE, A;. CARVALHO, C. J. B. de Taxonomy of Neomuscina Townsend (Diptera, Muscidae) from Brazil Zootaxa v. 3504, p. 1-55. 2012.

PETERS, T.M. The biology of invasions. In: KULMAN, H.M.; CHIANG, H.C. ed. Insect ecology; Papers presented in the A.C. Hodson Lectures,. p. 56-72. Agricultural Experiment Station Technical Bulletin. v. 310. 1977.

PRESTON, F.W. Time and space and the variation of species. Ecology, v. 41, p. 611-627. 1960.

PRESTON, F.W. The canonical distribution of commonness and rarity: Part I. Ecology, v. 43, p. 185-215, 1962

PRIMACK, R. B.; RODRIGUES, E. Biologia da Conservação. Londrina: Efraim Rodrigues. 2001. 328pp.

PRINTES. R.C. Plano de manejo participativo da Reserva Biológica do Lami. Porto Alegre: SMAM, 2002. 133p.

QUINN, S.L., WILSON, J.B.; MARK, A.F. The island biogeography of Lake Manapouri, New Zealand. Journal of Biogeography, v. 14, p. 569-581, 1987.

R DEVELOPMENT CORE TEAM, R: A Language and environment for statistical computing. Ed. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. ISBN 3- 900051-07-0, Disponível em: , 2013.

RAFAEL, J.A.; MELO, G.A.R.; CARVALHO, C.J.B. de; CASARI, S.A.; CONSTANTINO, R. Insetos do Brasil: Diversidade e Taxonomia. 1ed.Ribeirão Preto: Holos, v. 1, 2012. 810 p.

RAMBO, S. J. A fisionomia do Rio Grande do Sul. Porto Alegre, Editora Unisinos, 473p. 1956.

RIBEIRO, P. B.; CARVALHO, C. J. B. de ; PINTO, L.; SILVEIRA-JUNIOR, P. Flutuação populacional das espécies de Ophyra Robineau-Desvoidy (Diptera, Muscidae, Azeliinae), em Pelotas, RS. Arquivos do Instituto Biológico, v. 67, n.2, p. 205-214, 2000.

144

RICKLEFS, R. E.; LOVETTE, I. J. The roles of island area per se and habitat diversity in the species-area relationships of four Lesser Antillean faunal groups. Journal of Animal Ecology, v. 68, p. 1142-1160, 1999.

ROCHA, C.F.D.; BERGALLO, H.G., SLUYS, M.V.; ALVES, M.A.S. Biologia da Conservação: essências. São Carlos, RiMa, 2006. 582p.

RODRIGUEZ-FERNÁNDEZ, J.I.. Estrutura e diversidade de assembléias de Muscidae (Diptera) em alguns biótopos do Estado do Paraná. 2004. 50p. Dissertação (Mestrado em Entomologia) Programa de Pós-Graduação em Entomologia, Universidade Federal do Paraná.

RODRÍGUEZ-FERNÁNDEZ, J. I.; CARVALHO, C. J. B. de; MOURA, M. O. Estrutura de assembléias de Muscidae (Diptera) no Paraná: uma análise por modelos nulos. Revista Brasileira de Entomologia, v. 50, n.1, p. 93-100, 2006.

ROESCH, L. F. W.; VIEIRA, F. C. B.; PEREIRA, V. A.; SCHÜNEMANN, A. L. , TEIXEIRA, I. F., SENNA, A. J. T. ; STEFON, V. M. The Brazilian Pampa: A Fragile Biome. Diversity, v. 1, p. 182-198; 2009.

ROOT, R. The niche exploration pattern of the blue-gray gnatcatcher. Ecological Monographs v. 37, p. 317-350. 1967.

ROSENZWEIG, M.L. Species diversity in space and time. Cambridge University Press, New York. 1995. 436p.

ROSENZWEIG, M.L. Preston‟s ergodic conjecture: the accumulation of species in space and time. p. 311-348. In: MCKINNEY, M. L.; DRAKE, J. A. Biodiversity dynamics: turnover of populations, taxa, and communities Columbia University Press, New York. 1998. 528p.

ROSENZWEIG, M. L. The four questions: What does the introduction of exotic species do to diversity? Evolutionary Ecology Research, v.3, p.361-367. 2001

ROSINDELL, J.; PHILLIMORE, A.B. A unified model of island biogeography sheds light on the zone of radiation. Ecology Letters, v. 14, p. 552-560, 2011.

RYLANDS, A. B.; BRANDON, K. Unidades de conservação brasileiras. Megadiversidade, v. 1, n. 1. 2005.

SABETTA, L.; BARDONE, E.; GIARDINO, A.; GALUPPO, N.; BASSET, A. Species area patterns of benthic macroinvertebrates in Italian lagoons. Hydrobiologia, v. 577, p.127-139. 2007.

SANDERS, N.J.; GOTELLI, N.J.; HELLER, N.E; GORDON, D.M. Community disassembly by an invasive species. Proceedings National of Academy Science of EUA v. 100, p. 2474- 2477,.2003.

SANTOS, A.M.C.; WHITTAKER, R.J.; TRIANTIS, K.A.,;JONES, O.R.; BORGES, P.A.V; QUICKE, D.L.J.; HORTAL, J. Are species–area relationships from entire 145

archipelagos congruent with those of their constituent islands? Global Ecology and Biogeography, v. 19, p. 527-540. 2010

SAUNDERS, D. A.; HOBBS, R. J.; MARGULES, C. R.. Biological consequences of ecosystem fragmentation: a review. Conservation Biology v. 5, n.1, p:18-52,1991.

SCHEINER, S.M. Six types of species-area curves. Global Ecology and Biogeography, v. 12,p. 441-447, 2003.

SCHEINER, S.M. A mélange of curves further dialogue about species-area relationships. Global Ecology and Biogeography, v. 13, p. 479-484, 2004.

SCHEINER, S.M. The terminology and use of species-area relationships: a response to Dengler (2009). Journal of Biogeography, v. 36, p. 2005–2008, 2009.

SCHEINER, S.M.; CHIARUCCI, A.; FOX, G.A.; HELMUS, M.R.; MCGLINN, D.J.; WILLIG, M.R. The underpinnings of the relationship between space, time, and species richness. Ecological Monographs, v. 81, p. 195-213. 2011

SCHMIDA, A.; WILSON, M.V.; Biological determinants of species diversity. Journal of Biogeography, v. 12, p. 1-20. 1985

SCHOENER, T.W. The species–area relationship within archipelagoes: models and evidence from island birds. Proceedings of the XVI International Ornithological Congress, v. 6, p. 629-642. 1976

SCHOENER, T.W. The geographic distribution of rarity. Oecologia, v. 74, p. 161- 173, 1987

SCHOEREDER, J. H.; GALBIATI, C.; RIBAS, C.R.; SOBRINHO, T.G.; SPERBER, C.F.; DESOUZA, O.; LOPES-ANDRADE, C.. Should we use proportional sampling for speciesarea studies? Journal of Biogeography, v. 31, p. 1219-1226, 2004.

SCHUEHLI, G. S.; CARVALHO, C. J. B. de. Revision and cladistics of the Neotropical genus Pseudoptilolepis Snyder (Diptera, Muscidae) Revista Brasileira de Zoologia, v. 22, n.1, p. 23-34, 2005

SEMA. Plano de Manejo do Parque Estadual Itapuã, 1996. Disponível em: Acesso em: 2 ago. 2013

SEMA. Site da Secretaria Estadual do Meio Ambiente, menu dos Parques Estaduais. 2013. Disponível em : Acesso em: 2 ago. 2013.

SHAW, J. J. The leishmaniases survival and expansion in a changing world. A minireview. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, Rio de Janeiro, v.102, 541- 547,2007.

146

SILVA, A. A. J.; SMITH, D. H.; BARBOSA, S. A. J. S. Sarcopromusca pruna (Diptera, Muscidae) as an egg transport host of Dermatobia hominis (Diptera: Cuterebridae) in the Cacau Region of Bahia, Brazil. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, v.84, s.IV, p. 491-497, 1989.

SIMAIAKIS, S.M.; TJØRVE, E.; GENTILE, G.; MINELLI, A.; MYLONAS, M. The species-area relationship in centipedes (Myriapoda: Chilopoda): a comparison between Mediterranean island groups Biological Journal of the Linnean Society, v., 105, p. 146-159. 2012.

SIMBERLOFF, D.; DAYAN, T. The guild concept and the structure of ecological communities. Annual Review of Ecology and Systematics, v.22, p. 115-143. 1991.

SKIDMORE, P. The biology of Muscidae of the world. Dordrecht Junk Publishers, XIV 550 p. 1985.

SMITH, A.B. Caution with curves: caveats for using the species–area relationship in conservation. Biological Conservation, v.143, p. 555-564, 2010.

SNEATH, P. H.; SOKAL, R. R. Numerical taxonomy: The principles and practice of numerical classification. San Francisco: W.H. Freeman, 1973. 573p

SOLYMOS, P.; LELE, S.R. Global pattern and local variation in species–area relationships. Global Ecology and Biogeography. v. 21, n. 2, p. 109-120, 2011.

STEVENS, G.C. Dissection of the species-area relationship among wood-boring insects and their host plants. The American Naturalist, v.128, p. 35-46, 1986.

STEYSKAL, G.C.. A bibliography of the Malaise trap. Proceedings of the Entomological Society of Washington, v. 83, p. 225-229, 1981

STRICKLER, J.D.; WALKER, E.D. Seasonal abundance and species diversity of adult Tabanidae (Diptera) at Lake Lansing Park-North, Michigan. Great Lakes Entomologist, v. 26 p. 107-112, 1993.

TERBORGH, J.; ROBINSON, S. Guilds and their utility in ecology. In: KIKKAWA, J.; ANDERSON, J. Community Ecology: Pattern and Process, Blackwell Scientific Publications, Oxford, p. 65-90. 1986

TERBORGH, J.; SCHAIK, C. V.. Porque o mundo necessita de parques. In: TERBORGH, J. et al. (orgs.) Tornando os parques mais eficientes: estratégias para a preservação da natureza nos trópicos. Curitiba. Ed. UFPR. 2002. p. 25-36.

THOMPSON, G. G.; WITHERS, P. C.; PIANKA, E. R.; THOMPSON, S. A... Assessing biodiversity with species accumulation curves; inventories of small reptiles by pittrapping in Western Australia. Austral Ecology, v. 28, p. 361-383, 2003.

TJØRVE, E.; TJØRVE, K.M.C. Subjecting the theory of the small-island effect to Ockham‟s razor. Journal of Biogeography, v. 38, p. 1836-1839, 2011

147

TJØRVE, E. Shapes and functions of species–area curves (II): a review of new models and parameterizations. Journal of Biogeography, v. 36, p. 1435-1445, 2009.

TOWNES, H.A.. A light-weight Malaise trap. Entomological News, v. 83, p. 239- 247, 1972

TRIANTIS, K. A.; MYLONAS, M.; WEISER, M. D.; LIKA, K.; VARDINOYANNIS, K. Species richness, environmental heterogeneity and area: a case study based on land snails in Skyros archipelago (Aegean Sea, Greece). Journal of Biogeography, v. 32, p. 1727-1735. 2005.

TRIANTIS, K. A.; VARDINOYANNIS, K.; TSOLAKI, E. P., BOTSARIS, I.; LIKA, K.; MYLONAS, M. Re-approaching the small island effect. Journal of Biogeography, v. 33, p. 915-923, 2006.

TRIANTIS, K. A; GUILHAUMON, F.; WHITTAKER, R. J. The island species–area relationship: biology and statistics. Journal of Biogeography, v. 39, p. 215-231. 2012.

TRIANTIS, K.A., MYLONAS, M.; WHITTAKER, R.J. Evolutionary species–area curves as revealed by single-island endemics: insights for the interprovincial species–area relationship. Ecography, v. 31, p. 401-407, 2008.

TRIANTIS, K.A.; BORGES, P.A.V.; LADLE, R.J.; HORTAL, J.; CARDOSO, P.; GASPAR, C.; DINIS, F.; MENDONCA, E.; SILVEIRA, L.M.A.; GABRIEL, R.; MELO, C.; SANTOS, A.M.C.; AMORIM, I.R.; RIBEIRO, S.P.; SERRANO, A.R.M.; QUARTAU, J.A.; WHITTAKER, R. J. Extinction debt on oceanic islands. Ecography, v. 33, p. 285-294, 2010.

TRIANTIS, K.A.; NOGUE´S-BRAVO, D.; HORTAL, J.; BORGES, A.V.P.; ADSERSEN, H.; FERNÁNDEZ-PALACIOS, J.M.; ARAÚJO, M.B.; WHITTAKER, R.J. Measurements of area and the (island) species-area relationship: new directions for an old pattern. Oikos, v. 117, p. 1555-1559, 2008. . TUOMISTO, H. A diversity of beta diversities: straightening up a concept gone awry. Part 1. Defining beta diversity as a function of alpha and gamma diversity. Ecography, v. 33, n. 1, p. 2-22, 2010.

TUOMISTO, H. Commentary: do we have a consistent terminology for species diversity? Yes, if we choose to use it. Oecologia v. 167, p. 903-911, 2011.

UGLAND, K. I.; GRAY, J. S.; ELLINGSEN, K. E. The species accumulation curve and estimation of species richness. Journal of Animal Ecology, n. 72, p. 888-897, 2003.

ULRICH, W.; BUSZKO, J.; Self-similarity and the species-area relation of Polish butterflies. Basic and Applied Ecology, v.4, p.263-270. 2003.

148

UNDERWOOD, A. J. What is a community? In: RAUP, D. M.; JABLONSKI, D. Patterns and processes in the history of life. Springer 1986. p. 351-367.

VEECH, J. A. Choice of species–area function affects identification of hotspots. Conservation Biology, v. 14, p. 140-147. 2000.

VENZKE, T. S. Florística de comunidades arbóreas no Município de Pelotas, Rio Grande do Sul Rodriguésia v. 63, n. 3, p. 571-578, 2012.

VIEIRA, E.F.; RANGEL, S.S. 1988. Planície costeira do Rio Grande do Sul: Geografia física, vegetação e dinâmica sócio-econômica. Porto Alegre, Sagra. 1988. 256p.

WAECHTER, J. L. Aspectos ecológicos da vegetação de Restinga no Rio Grande do Sul, Brasil. Comunicações do Museu de Ciências da PUCRS, Série Botânica, v. 33, p. 49-68, 1985.

WAECHTER, J.L.. Comunidades vegetais das restingas do Rio Grande do Sul. In: Anais do Simpósio de Ecossistemas da Costa Sul e Sudeste Brasileira. v. 3, p. 228-238, 1990

WAGNER, R., M. BARTÁK, A. BORKENT, G. COURTNEY, B. GODDEERIS, J.-P. HAENNI, L. KNUTSON, A. PONT, G.E. ROTHERAY, R. ROZKOŠNÝ, B. SINCLAIR, N. WOODLEY, T. ZATWARNICKI ; P. ZWICK. Global diversity of dipteran families (Insecta Diptera) in freshwater (excluding Simulidae, Culicidae, Chironomidae, Tipulidae and Tabanidae) Hydrobiologia v. 595, n.1, p. 489-519, 2008

WATSON, H.C. Remarks on the geographical distribution of British plants. Longman, Rees, Orme, Brown, Green, and Longman, London. (1835)

WATSON, H.C. Cybele Britannica, or British plants and their geographical relations. Longman and Company, London. (1859)

WEIHER, E.; KEDDY, P. Ecological assembly rules: perspectives, advances and retreats. Cambridge university Press. 1999. 418p.

WELLS, J.. Chrysomya megacephala (Diptera: Calliphoridae) has reached the continental United States: review of its biology, pest status, and spread around the world. Journal of Medical Entomology, v. 28, p. 471-473, 1991

WERNER, D.; PONT, A.C. The feeding and reproductive behaviour of the Limnophorini (Diptera: Muscidae). Studia Dipterologica, Supplement, v. 14, p. 79- 114, 2006.

WHITE, E.P.; ERNEST, S.K.M.; ADLER, P.B.; HURLBERT, A.H.; LYONS, S.K. Integrating spatial and temporal approaches to understanding species richness. Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences, v. 365, p. 3633-3643, 2010

149

WHITTAKER, R. H.. Evolution of species diversity in land communities. Evolutionary Biology, v. 10, p. 250-268, 1977.

WHITTAKER, R.J.; FERNÁNDEZ-PALACIOS, J.M. Island biogeography: ecology, evolution, and conservation, 2 ed. Oxford University Press, Oxford. 2007. 285p.

WHITTAKER, R.J. Scale, succession and complexity in island biogeography: are we asking the right questions? Global Ecology and Biogeography, v. 9, p. 75-85. 2000

WHITTAKER, R.J. Meta-analyses and mega-mistakes: calling time on meta-analysis of the species richness–productivity relationship. Ecology, v. 91, p. 2522-2533, 2010.

WHITTAKER, R.J., TRIANTIS, K.A.; LADLE, R.J. A general dynamic theory of oceanic island biogeography. Journal of Biogeography, v. 35, p. 977-994, 2008.

WHITTAKER, R.J.; WILLIS, K.J.; FIELD, R. Scale and species richness: towards a general, hierarchical theory of species diversity. Journal of Biogeography, v. 28, p. 453-470, 2001.

WILLIAMS, C.B. Area and the number of species. Nature, v. 152, p. 264-267, 1943.

WILLIAMS, M.R.; LAMONT, B.B.; HENSTRIDGE, J.D. Species–area functions revisited. Journal of Biogeography, v. 36, p. 1994-2004, 2009.

WILLIAMSON, M.; GASTON, K.J.; LONSDALE, W.M. The species–area relationship does not have an asymptote! Journal of Biogeography, v. 28, p. 827-830. 2001

WILLIAMSON, M.; GASTON, K.J.; LONSDALE, W.M. An asymptote is an asymptote and not found in species–area relationships. Journal of Biogeography, v. 29, p. 1713. 2002

WILLIG, M. R.; KAUFMAN, D. M.; STEVENS, R.D. Latitudinal gradients of biodiversity: pattern, process, scale, and synthesis. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics, v. 34, p. 273-309, 2003.

WILSON, E. O. The diversity of life. London. Peguin Books. 1992. 421p.

WILSON, E. O. Biodiversidade. Rio de Janeiro. Ed. Nova Fronteira. 1997. 657p.

WILSON, E.O. The species equilibrium. Brookhaven Symposia in Biology, v. 22,p. 38-47, 1969.

YU, J.; DOBSON, F.S. Special paper, seven forms of rarity in mammals. Journal of Biogeography, v. 27, p. 131-139, 2000.

ZAFALON-SILVA, Â.; ANJOS, V. A.; RIBEIRO, P. B.; KRÜGER, R. F. Ocorrência de muscóideos necrófagos em carcaça de Didelphis albiventris Lund, 1841 (Didelphimorphia, Didelphidae) no Rio Grande do Sul, Brasil. Biotemas, v. 23, n. 2, p. 211-214, 2010. 150

ZIMMERMAN, B.L; BIERREGAARD, R.O. Relevance of the equilibrium theory of island biogeography with an example from Amazonia. Journal of Biogeography, v. 13, p. 133-143. 1986.

Anexos

ANEXO A - Autorização para atividades com finalidade científica