Prof. Dr. Márcio Zikán Cardoso Padrões Ecológicos E Diversidade

Larissa Nascimento dos Santos Silva Orientador: Prof. Dr. Márcio Zikán Cardoso

Padrões ecológicos e diversidade de borboletas em Florestas Tropicais Secas

Natal, agosto de 2020

Padrões ecológicos e diversidade de borboletas em Florestas Tropicais Secas

Ecological patterns and butterfly diversity in dry tropical forests

Larissa Nascimento dos Santos Silva

Orientador: Prof. Dr. Márcio Zikán Cardoso Universidade Federal do Rio Grande do Norte

Tese apresentada à Pós Graduação em Ecologia da Universidade Federal do Rio Grande do Norte para obtenção de doutor em Ecologia.

Natal, agosto de 2020

Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN Sistema de Bibliotecas - SISBI Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Setorial Prof. Leopoldo Nelson - Centro de Biociências - CB

Silva, Larissa Nascimento dos Santos. Padr ões ecol ógicos e diversidade de borboletas em florestas tropicais secas / Larissa Nascimento dos Santos Silva. - Natal, 2020. 237 f.: il.

Tese (Doutorado) - Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Bioci ências. Programa de P ós-gradua çã o em Ecologia. Orientador: Prof. Dr. M árcio Zik án Cardoso.

1. Borboletas - Tese. 2. Esfor ço cient ífico - Tese. 3. Estrutura de comunidades - Tese. I. Cardoso, M árcio Zik án. II. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. III. Título.

RN/UF/BSCB CDU 595.78

Elaborado por KATIA REJANE DA SILVA - CRB-15/351

Dedico esse trabalho à minha voinha Graça.

Obrigada majestosa Caatinga! ...faz bater o coração nordestino

Eu sou alguém que está fazendo “a escalada da montanha da vida removendo pedras e plantando flores”. Cora coralina Riacho intermitente em Serra Negra do Norte, abril/2018.

Gratidão!

Agradeço a Deus pela vida e colo. Agradeço a minha mãe pelo cuidado, força e amor durante a minha vida toda. Por me acompanhar até nas aventuras de campo sempre que precisei. Agradeço aos meus avós, Graça, Francisco e Marcos, e tios queridos, Maria Gorette, Marcondes e Marcone, pelo carinho e incentivo desde que nasci. Agradeço às minhas irmãs, Ludmilla e Maira, por terem nascido e me ensinarem tanto sobre quem somos. Agradeço ao meu orientador Márcio Zikán com imenso carinho, por me guiar por entre as palavras da vida e significados da ciência, e por ter paciência. Agradeço a Levi Ramon por estar comigo em tantos momentos importantes, difíceis e bonitos e ter dividido comigo dias e sonhos. Agradeço aos meus sogros pelo apoio e cuidado como meus pais de coração. Agradeço aos meus queridos “Cobaias” por crescermos juntos desde a graduação. Vocês têm um lugar quentinho no meu coração. Agradeço em especial às amigas Alina Pires, Priscila Lins e Bárbara Helouize por segurarem minha mão e me ensinarem sobre amadurecer. Agradeço às amigas Nayara Joana, Liliane Azevedo, Luciana Rocha, Mariana Leite, Tianisa Prates e Adriana Almeida pelas risadas e por ouvirem e falarem o que era preciso. Agradeço aos amigos Levi Junior, Diego Felipe, Diego Cavalcante, Felipe Marinho e Victor Gurgel pelas palavras sinceras e incentivo. Agradeço às “meninas do coração”, colegas de pós, de conversas sobre a vida e de livros, que se tornaram novas amigas e ótimas companhias. Agradeço à minha família de Currais Novos, vô Badu e vó Neide pelo cuidado e por sempre me receberem no aconchego do lar sertanejo. Agradeço a todos aqueles que me receberam em suas terras e em suas casas durante os campos com sorriso curioso e gentil. Agradeço aos amigos de laboratório, Marcos Brito, Priscila Moura, Bianca Guerreiro, Samuel Nascimento, William Santos e Áurea Estela pelo companheirismo, risadas e por aprendermos juntos nas aventuras. Agradeço aos parceiros de campo da UFCG, Solange Kerpel, José Aldo Ferreira, Rivando Araújo e Amanda Ramiro, novos amigos queridos que fiz durante as aventuras e dias de pés cansados. Agradeço aos gestores e funcionários das Unidades de Conservação, especialmente ao sr. George e sr. Paulo da ESEC Seridó, por abrirem as portas e o sorriso para pesquisadores como nós. Agradeço aos técnicos e amigos de pós-graduação por compartilharem paquímetros, páginas, palavras e abraços. Agradeço aos alunos da graduação com quem dividi perguntas e respostas, por me ensinarem como é bom ensinar e aprender. Agradeço aos professores do Departamento de Ecologia da UFRN por cada palavra dita, e, principalmente, às componentes da banca – Marília Lion, Miriam Plaza, Marina Antongiovanni e Solange Kerpel – por serem mulheres e cientistas inspiradoras e por aceitarem essa missão de ajudar a melhorar o meu trabalho.

No decorrer desses quatro anos e meio, uma fase fantástica e desafiadora, convivi e conheci muita gente inteligente, gentil e carinhosa. Muitos passaram e se foram, outro passaram e ficaram, e ficarão. Perdi pessoas queridas, perdi medos, dias de sono e momentos em família por estar viajando em campo. Ganhei amigos, experiências e dias maravilhosos, olhando o sol se pôr depois de um dia cansativo no ‘meio do mato’, como gosto de chamar. Aprendi, foi o que mais fiz... aprender. Aprendi com a calma da natureza, com o bater das asas das minhas lindas borboletas. Aprendi com as folhas verdes e as folhas caídas, com cada som, sensação e cheiro no meio da floresta. Aprendi com a simplicidade e força do povo do sertão, e com a resiliência de cada broto e ser da Caatinga. Aprendi ouvindo e contando histórias junto de amigos e de quem conheci pelo caminho. Aprendi a lidar com minhas limitações e as dos outros, a reconhecer os erros e curtir os detalhes. Aprendi a tentar melhorar a cada dia como cientista, como aluna, como professora em formação, como mulher, como pessoa. De pouquinho em pouquinho a gente aprende e cresce. Acho que somos iguais a árvores. Precisamos de solo bom e fértil para as raízes ficarem firmes, e receber muita luz e água para dar bons frutos. Nessa comparação, a família é esse solo, feito de amor e segurança, a luz e a água recebemos no dia-a-dia com nossos amigos. E os frutos, são aqueles abraços, conversas e tudo que fazemos de bom! Sou alguém aprendendo a viver! E agradeço, imensamente, a todos que fizeram e fazem parte desse amadurecimento. É com muito prazer que finalizo um ciclo. É com muito prazer que entrego um trabalho que amei fazer, e que pretendo seguir pela vida toda: ser bióloga conservacionista.

A educação e a ciência não são gastos, são investimentos!

O presente trabalho foi realizado com apoio da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior – Brasil (CAPES) – Código de Financiamento 001; e obrigada à Fundação Grupo O Boticário pelo apoio no Projeto Borboletas no Nordeste.

“Se nada ficar destas páginas, algo, pelo menos, esperamos que permaneça: nossa confiança no povo. Nossa fé nos homens e na criação de um mundo em que seja menos difícil amar” (Paulo Freire). Sumário

INTRODUÇÃO GERAL ...... 1 REFERÊNCIAS ...... 6 CAPÍTULO 1 ...... 10 RESUMO ...... 11 INTRODUÇÃO ...... 13 MATERIAIS E MÉTODOS ...... 15 RESULTADOS ...... 22 BORBOLETAS NAS FLORESTAS SECAS E SAVANAS: ESTUDOS E LACUNAS ...... 40 CONSIDERAÇÕES FINAIS E OPORTUNIDADES DE PRESQUISA ...... 51 REFERÊNCIAS ...... 54 MATERIAL SUPLEMENTAR ...... 68 CAPÍTULO 2 ...... 78 RESUMO ...... 79 INTRODUÇÃO ...... 81 MATERIAIS E MÉTODOS ...... 83 RESULTADOS ...... 92 DISCUSSÃO ...... 108 REFERÊNCIAS ...... 114 MATERIAL SUPLEMENTAR ...... 121 CAPÍTULO 3 ...... 130 RESUMO ...... 131 INTRODUÇÃO ...... 133 MATERIAIS E MÉTODOS ...... 136 RESULTADOS ...... 143 DISCUSSÃO ...... 158 REFERÊNCIAS ...... 166 MATERIAL SUPLEMENTAR ...... 174 CONCLUSÃO GERAL ...... 182 APÊNDICE ...... 184

INTRODUÇÃO GERAL

Compreender a distribuição das espécies em comunidades naturais é fundamental na investigação de padrões em florestas tropicais. Atualmente, sabe-se da importância dos ecossistemas tropicais secos para a manutenção de espécies (Murphy et al. 2016; Pennington et al. 2018). No entanto, a distribuição dessas florestas e das espécies que abrigam tem sido alterada historicamente pela intensa degradação de habitat e mudanças ambientais globais (Miles et al. 2006; FAO 2012), como também são escassos estudos de comparações taxonômicas e ecológicas em grandes escalas. Para investigar a distribuição das borboletas em ecossistemas tropicais secos e como os elementos ambientais influenciam as comunidades em paisagens fragmentadas, esta tese está dividida em três eixos temáticos principais: distribuição de esforço de pesquisa e padrões de riqueza de borboletas, efeitos de gradientes ambientais sobre a estrutura de comunidades, e influência das alterações na paisagem sobre a diversidade de espécies. Embora exista um menor esforço histórico de pesquisa nas regiões secas do globo, no decorrer das últimas décadas a investigação cientifica nessas áreas tem aumentado. Estudos tem revelado que a fragmentação e perda de habitat são fortes modificadores de processos naturais e da estrutura das comunidades, porém os padrões naturais não são claros (Shahabuddin & Terborgh 1999; Bossart et al. al. 2006; Akite 2008). As borboletas estão dentre os grupos de insetos mais conhecidos e utilizados em estudos ecológicos, sendo ainda recentes os estudos com esse grupo em sistemas secos (DeVries et al. 1997; Bonebrake et al. 2010; Kerpel et al. 2014).

Distribuição das Florestas Secas e Savanas

Observando a distribuição geográfica das florestas tropicais, que ocupam a faixa compreendida entre os paralelos de Câncer e Capricórnio, os ecossistemas tropicais secos dominam grande parte do globo e compreendem biomas contrastantes, Florestas Secas e as amplas áreas de Savanas (Murphy et al. 2016). Juntas suportam alta biodiversidade e estão distribuídos em todo o globo, sendo a sazonalidade climática uma forte característica ambiental, que impõe aos organismos

1 desafios adaptativos às estações e variações fisionômicas (Prado 2003; Pennington et al. 2018). Apesar disso, essas florestas têm sofrido histórica degradação de habitat, tanto pelas atividades agropecuárias e urbanização, quanto pelos altos riscos de desertificação, intensificados pelas mudanças globais recentes (Miles et al. 2006; Antongiovanni et al. 2020). Porém, como esses processos ocorrem e como afetam a biodiversidade ainda são questões pouco claras e pouco discutidas em esfera global, inclusive devido aos conflitos na própria definição territorial das florestas secas e savanas. Além disso, existem formações de transição entre as floretas secas e úmidas, onde florestas semidecíduas sofrem influência climática, mas também por propriedades edáficas, relevo, herbivoria, etc. (Murphy et al. 2016). Variações de origem geológica, biogeográfica e ambiental que tornam os ecossistemas secos e seus limites ainda mais complexos e intrigantes (Pennington et al. 2009; Pennington et al. 2018). As florestas secas e savanas possuem alta diversidade fisionômica e florística e são vizinhas de sistemas agrícolas que sustentam parte das regiões mais pobres do mundo (Campbell 1996; Blackie et al. 2014). No entanto, apesar de sua importância ambiental e socioeconômica, as florestas secas estão entre os ecossistemas menos estudados e mais ameaçados, onde mais de 50% da vegetação original já sofreu conversão de habitat (Miles et al. 2006). Alguns trabalhos de revisão sobre os ecossistemas secos abordam a distribuição geográfica, principais distúrbios e ameaças, variação sazonal do clima e elementos socioambientais (Sánchez-Azofeifa et al. 2005; Miles et al 2006, Blackie et al. 2014; Murphy et al. 2016; Pennington et al. 2018). Eles citam que várias questões, principalmente ecológicas, têm sido pontuais e comparações em grandes escalas são raras.

Um pouco sobre a diversidade de borboletas nas florestas tropicais

Dentre os insetos, a diversidade de espécies é altíssima. Particularmente, as borboletas (Lepidoptera: Papilionoidea e Hesperioidea) são provavelmente o grupo mais bem conhecido taxonomicamente. Estima-se que existam cerca de 20 mil espécies de borboletas em todo o globo, sendo 13.1% (de 146 mil espécies) dos

Lepidoptera já descritos (Lamas 2000). Originadas há cerca de 119 milhões de anos (mya), no final do Cretáceo, a maioria das suas linhagens existentes divergiram após a extinção em massa do Cretáceo-Paleogeno em 65 mya (Espeland et al. 2018). Cerca de 3,3 mil espécies de borboletas ocorrem na região Africana e 4,2 mil na Oriental, segundo Heppner (1991), enquanto a região Neotropical é a mais ricas com estimativa de 8,4 mil espécies (Lamas 2004), das quais cerca de 40% das espécies (3,3 mil) ocorrem no Brasil (DeVries 1997; Brown Jr & Freitas 2000; Lewinsohn, Freitas & Prado 2008). Os grupos mais bem estudados atualmente são Satyrinae e Heliconinae, de ampla distribuição e modelos evolutivos (Matos-Maraví et al. 2013; Merril et al. 2015). Porém, o esforço de pesquisa sobre o grupo das borboletas é historicamente voltado para as florestas temperadas, onde existem os mais antigos grupos de pesquisa, e nas florestas tropicais úmidas, devido aos hotspots de biodiversidade, como a Mata Atlântica e Amazônia (DeVries et al. 1997; Thomas 2005; Bonebrake et al. 2010; Hawkins 2010). Na região dos ecossistemas tropicais secos, vários grupos de pesquisa se desenvolveram nas últimas três décadas, principalmente na região neotropical (Shahabuddin & Terborgh 1999; Pozo et al. 2008; Luna-Reyes et al. 2012; Zacca & Bravo 2012; Kerpel et al. 2014; Beirão et al. 2017), África Central (Bossart et al. al. 2006; Sundufu e Dumbuya 2008; Larsen et al. 2009) e Austrália (Jones 1992; Braby 1994c; Dingle et al. 2000; Bowman et al. 2010). As pesquisas sobre borboletas até então, tratam de vários temas desde diversidade e interações ecológicas a elementos de evolução e adaptações às condições extremas. Mas há muito ainda a se conhecer, considerando as grandes extensões dos ecossistemas secos (Pennington et al. 2018). Em geral, as borboletas compõem um dos grupos de insetos mais estudados devido a vários fatores, dente eles, a sua importância no funcionamento dos sistemas naturais como polinizadores e herbívoros (Janzen 1967; Hill & Hamer 2004; Thomas 2005). As borboletas estão intimamente relacionadas com as plantas, desde sua fase larval, onde são fitófagas, e se alimentam de uma pequena variedade de plantas ou, quando são especialistas, se alimentam de uma única espécie vegetal - monófagas (Scott 1986). Este vínculo às plantas hospedeiras faz com que a área de distribuição das borboletas seja em parte condicionada pela própria distribuição das plantas. Por outro lado, quando adultas, várias espécies de borboletas fazem parte de redes de polinização, e a sua alta mobilidade é fundamental para a dispersão das plantas em

3 florestas tropicais (Scott 1986; Thomas 2005; Bonebrake et al. 2010). Dentre outras interações inseto-planta e com outras espécies animais, as borboletas, assim, como vários insetos, são fonte de alimento para vários vertebrados, contribuindo para o equilíbrio das cadeias tróficas (Bonebrake et al. 2010). Outros motivos pelos quais as borboletas tropicais têm sido modelos biológicos em vários estudos de ecologia, evolução e distribuição de espécies, pois são de fácil amostragem, possuem ciclo de vida curto, alta diversidade e bons preditores ambientais devido à sensibilidade a distúrbios e variações ambientais (Brown Jr. 1997b; DeVries et al. 1997; Bonebrake et al. 2010; Kaminski et al. 2010; Sant’Anna et al. 2014).

Capítulos da tese

Em ambientes fragmentados e sazonais como as florestas tropicais, a disponibilidade de habitat e a variação climática são percebidas de diferentes formas pelos organismos, influenciando, assim, a composição de espécies (Uehara-Prado 2005; Bossart et al. 2006; Murphy et al. 2016). Assim, em virtude dos visíveis contrapontos entre períodos chuvosos e secos e da diversidade fisionômica dos ecossistemas secos e semiáridos (Murphy et al. 2016; Pennington et al. 2018), estudar filtros ambientais em áreas como as floretas secas é uma oportunidade para compreender processos ecológicos e sobre a dinâmica de comunidades e da influência ambiental. Para contribuir para a ampliação do conhecimento sobre a florestas secas e sobre a biodiversidade de borboletas nesses sistemas, é que desenvolvemos esse projeto de tese. Três perguntas principais nortearam o desenvolvimento desse trabalho: Qual a distribuição geográfica dos estudos sobre borboletas e o que se sabe sobre elas nos ecossistemas secos? Além da forte sazonalidade climática, a quais os gradientes ambientais as borboletas respondem e como? Em paisagens fragmentadas, quais os principais preditores naturais e antrópicos da dinâmica de insetos herbívoros como as borboletas? Para responder a essas questões, a tese foi dividida em três capítulos, descritos brevemente a seguir.

(1) O objetivo do capítulo 1 foi identificar as principais lacunas temáticas e geográficas de pesquisa sobre as borboletas (Papilionoidea e Hesperioidea) e caracterizar o

perfil dos estudos. Para tanto, utilizamos metodologia cienciométrica, coletando informações de 167 estudos triados e mapeados no domínio das Florestas Secas e Savanas, publicados até 2019. Quantificamos os temas e grupos estudados, as abordagens de pesquisa e métodos utilizados, a distribuição temporal e espacial dos estudos, identificando as lacunas e prioridades de pesquisa. Além disso, compilamos os valores de riqueza de espécie de borboletas encontrados nos artigos e construímos mapas, comparando a distribuição dos artigos e da riqueza entre as Florestas Secas e Savanas e domínios zoogeográficos. (2) No capítulo 2, estimamos os efeitos da estrutura de habitat e da sazonalidade dos recursos sobre a abundância, riqueza e composição de borboletas em paisagens fragmentadas da região Seridó do Rio Grande do Norte. Registramos 16 espécies e 5.997 indivíduos, cuja maior abundância ocorreu em paisagens de alta cobertura de habitat e em alta produtividade, e a riqueza e maior co-ocorrência de grupos funcionais em média produtividade. Assim, identificamos que as comunidades possuem sua dinâmica relacionada à produtividade e estrutura de habitat em gradientes espaciais e temporais. (3) No capítulo 3, nosso objetivo foi estimar os efeitos da estrutura de habitat e dos impactos antrópicos sobre comunidades de borboletas frugívoras nas mesmas paisagens, usando imagens classificadas de cobertura e uso do solo do MapBiomas e dados ambientais locais. Testando os efeitos ambientais sobre a diversidade e abundância de borboletas em diferentes escalas, encontrando mais espécies e mais indivíduos em alta cobertura florestal e de menor impacto antrópico. A composição de espécies diferiu entre as paisagens, assim como a proporção de espécies de diferentes amplitudes de nicho. Identificamos duas espécies bioindicadoras ( Pharneuptychia phares e Fountainea glycerium ) e efeitos de alteração ambiental espécie-específicos, associando-os em partição de nicho, nós ranqueamos as paisagens em grau de qualidade ambiental. (4) Adicionalmente, mostrarei um pouco de outras atividades e produtos científicos que foram desenvolvidas durante o doutorado: i) elaboração do guia de espécies que está em construção, Borboletas do Seridó, sobre borboletas da Caatinga e da região Seridó, onde realizei as coletas de campo para dois dos capítulos; ii) o relatório preliminar de um projeto paralelo ao do doutorado, de monitoramento de borboletas em unidades de conservação do RN, PB e PE (o Borboletas no

nordeste), que conta com a parceria de outras instituições (UFCG, UFPE, ICMBio, Fundação Grupo Boticário). Atividades atreladas a esses projetos também fizeram parte da minha formação como pesquisadora, como a orientação a alunos de iniciação científica, a organização de divulgação científica realizada em rede social (Instagram @borboletasnonordeste) e a curadoria da coleção de Lepidoptera do Laboratório de Ecologia e Evolução de Borboletas, do qual faço parte.

REFERÊNCIAS

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Lajedos em Caicó - RN RN - Caicó em Lajedos

CAPÍTULO 1

DISTRIBUIÇÃO GLOBAL DE BORBOLETAS E PADRÕES ECOLÓGICOS EM FLORESTAS SECAS E SAVANAS: LACUNAS E PRIORIDADES DE PESQUISA

Larissa Nascimento dos Santos Silva Bianca Villar Carvalho Guerreiro Márcio Zikán Cardoso

Distribuição global de borboletas e padrões ecológicos em Floresta Secas e Savanas: lacunas e prioridades de pesquisa

Revista pretendida: Insect Diversity and Conservation

RESUMO

Ecossistemas secos são biodiversos e estão distribuídos em todo o globo, sendo a sazonalidade climática uma forte característica ambiental, que impõe aos organismos desafios adaptativos às estações e variações fisionômicas. No entanto, são escassos estudos de comparações taxonômicas e ecológicas em grandes escalas. O objetivo deste trabalho foi o levantamento do esforço de pesquisa sobre as borboletas (Lepidoptera: Papilionoidea e Hesperioidea), para identificar as principais lacunas temáticas e geográficas de pesquisa em ecossistemas tropicais secos, e comparamos a distribuição geográfica da riqueza de borboletas (Papilionoidea). Para tanto, utilizamos metodologia cienciométrica, a partir de palavras-chave em inglês englobando Florestas Secas e Savanas (Pennington et al. 2018) e o táxon borboletas, na plataforma ISI Web of Knowledge. Coletamos informações de 167 estudos triados e mapeados, publicados entre 1981 e 2019. A maioria dos trabalhos foi realizada no Brasil (n = 41, 24% do total), México (n = 21, 13%), Malawi (n = 19, 11%) e Austrália (n = 19, 11%), sendo 71% dos estudos (n = 118) de escala local e 16,8% (n = 28), regional. As interações ecológicas (n = 31, 18,6%) e história de vida (n = 23, 13,8%) foram os principais temas, e Nymphalidae (n = 61, 36,5%), Hesperiidae e Lycaenidae (ambas n = 13, 7,8%) as famílias mais estudadas. Encontramos, principalmente nas Américas, inventários, estudos ecológicos de comunidades e de interações, como de mirmecofilia e plantas hospedeiras associadas com Lycaenidae e Pieridae. Enquanto vários estudos fenológicos e evolutivos foram testados com espécies de Satyrinae na região africana, e estudos sazonais e biogeográficos, na australiana, inclusive comparativos com outros taxa, como aves e mamíferos. Algumas das áreas mais ricas estão no México e Austrália. Comparando a riqueza de espécies de borboletas entre domínios zoogeográdicos, a América Central se diferencia dos demais em número de espécies, com média de 261 espécies (domínio Neártico) e 105 espécies (Panamenho), seguida das savanas africanas (136,4 espécies). As Florestas Secas são mais ricas em espécies de borboletas (média 138,2) do que Savanas (115,3), corroborando com nossa hipótese de maior riqueza em ambientes mais heterogêneos e menos instáveis. Os ecossistemas secos são altamente sazonais e ricos em processos adaptativos. Considerando os temas menos abordados, fragmentação (n = 4, 2,4%) e impactos antrópicos (n = 3, 1,8%), alertamos para necessidade de investigação sobre mudanças ambientais em diferentes escalas, como também, efeitos da fragmentação florestal sobre as comunidades biológicas e conservação.

Palavras-chave: florestas secas; savanas; papilionoidea; esforço de pesquisa; biodiversidade.

Global distribution of butterflies and ecological standards in Dry Forests and Savannas: gaps and research priorities

Revista pretendida: Insect Diversity and Conservation

ABSTRACT

Dry ecosystems are biodiverse and are distributed across the globe, with climatic seasonality being a strong environmental characteristic, which imposes adaptive challenges on the seasons and physiognomic variations on organisms. However, studies on large-scale taxonomic and ecological comparisons being scarce. The objective of this work was to survey the research effort on butterflies (Lepidoptera: Papilionoidea and Hesperioidea), to identify the main thematic and geographical research gaps, in dry tropical ecosystems, and we compare the geographic distribution of butterfly richness. For this, we use scientometric methodology, using keywords in English encompassing dry forests and savannas (Pennington et al. 2018) and the taxon butterflies, on the ISI Web of Knowledge platform. We collected information from 167 screened and mapped studies, published between 1981 and 2019. Most of the work was carried out in Brazil (n = 41, 24% of the total), Mexico (n = 21, 13%) , Malawi (n = 19, 11%) and Australia (n = 19, 11%), with 71% of studies (n = 118) on a local scale and 16.8% (n = 28), regional. Ecological interactions (n = 31, 18.6%) and life history (n = 23, 13.8%) were the main themes, and Nymphalidae (n = 61, 36.5%), Hesperiidae and Lycaenidae (both n = 13, 7.8%) the most studied families. We find, mainly in the Americas, inventories, ecological studies of communities and interactions, such as myrmecophilia and host plants associated with Lycaenidae and Pieridae. While several phenological and evolutionary studies have been tested with Satyrinae species in the African region, and seasonal and biogeographic studies in the Australian region, including comparisons with other taxa, such as birds and mammals. Some of the richest areas are in Mexico and Australia. Comparing the richness of butterfly species (Papilionoidea) between zoogeogradic domains, Central America differs from the others in number of species, with an average of 261 species (Nearctic domain) and 105 species (Panamanian domain), followed by African savannas (136.4 species). Dry Forests are richer in butterfly species (average 138.2) than Savanas (115.3), corroborating our hypothesis of greater wealth in more heterogeneous and less unstable environments. Tropical Dry Forests are highly seasonal and rich in adaptive processes. Considering the less addressed themes, fragmentation (n = 4, 2.4%) and anthropic impacts (n = 3, 1.8%), we warn of the need for research on environmental changes at different scales, as well as the effects of forest fragmentation on biological communities and conservation.

Keywords: tropical dry biomes; papilionoidea; research effort; richness; biodiversity.

INTRODUÇÃO

As florestas tropicais ocupam a faixa compreendida entre os paralelos de Câncer e Capricórnio. Definidas por ampla pluviometria e energia radiante, estas florestas se configuram nas áreas mais ricas em diversidade animal e vegetal do planeta (Wolda 1988; Murphy et al. 2016). Podemos identificar dois grandes padrões de florestas tropicais determinados principalmente pela variação na quantidade e sazonalidade da precipitação, as Florestas Secas e Savanas e as Florestas Tropicais Úmidas (Kishimoto-Yamada & Itioka 2015). As Florestas Secas e Savanas, ou biomas secos, são mais comuns no interior dos continentes e ao norte e ao sul das Tropicais Úmidas (Bowman et al. 2010; Pennington et al. 2018), e apresentam menor pluviosidade e maior sazonalidade. Fisionomicamente, os biomas secos tendem a ser formações mais abertas e de dossel mais baixo que as florestas úmidas (Pennington et al. 2009; Murphy et al. 2016). As Florestas Secas e Savanas abrigam alta biodiversidade e endemismo, como também possuem variações de altitude, solo e produtividade, incluindo especificidades climáticas e diferentes tipos florestais em áreas distintas do globo (Pennington et al. 2018). Essas florestas possuem alta diversidade fisionômica e florística é vizinha de sistemas agrícolas que sustentam parte das regiões mais pobres do mundo, fornecendo assim uma gama de serviços ecossistêmicos, inclusive diferentes daqueles fornecidos pelas florestas úmidas, tais como áreas de pastagem e plantas potenciais para biocombustíveis (Campbell 1996; Blackie et al. 2014). Além disso, ambientes de transição entre tipos florestais ou com florestas úmidas também agregam diversidade a esses ecossistemas secos (Banda-R et al. 2016; Dexter et al. 2018). No entanto, apesar de sua importância ambiental e socioeconômica, eles estão entre os ecossistemas menos estudados e mais ameaçados, onde mais de 50% da vegetação original já sofreu conversão de habitat (Hoekstra et al. 2005; Miles et al. 2006; Silva et al. 2017). Grande parte do esforço científico de várias áreas do conhecimento, inclusive das ambientais, é concentrado nos países desenvolvidos, principalmente nas regiões temperadas, e historicamente voltado para sistemas de florestas ombrófilas e campos (Bellard et al. 2012; Blackie et al. 2014). Os ecossistemas secos neotropicais são os mais estudados, bem definidos geograficamente e com ampla rede de pesquisas,

13 como, por exemplo, o TROPI-DRY (https://www.tropi-dry.org/). Alguns trabalhos de revisão sobre os biomas secos abordam a sua distribuição geográfica, principais distúrbios e ameaças, variação sazonal do clima e elementos socioambientais (Prado 2003; Sánchez-Azofeifa et al. 2005; Miles et al 2006; Blackie et al. 2014; Murphy et al. 2016; Pennington et al. 2018). Porém, várias questões, principalmente ecológicas, tem sido pontuais e comparações em grandes escalas são raras (Pennington et al. 2018). Nos biomas secos há poucos estudos sobre espécies animais, principalmente, de invertebrados. Atualmente, os estudos e comparações taxonômicas e ecológicas têm sido focadas em plantas (Pennington et al. 2000; Portillo-Quintero & Sánchez-Azofeifa 2010; Banda-R et al. 2016). Na mais recente comparação de riqueza de espécies entre ecossistemas secos, por exemplo, os invertebrados foram desconsiderados por falta de dados (Murphy et al. 2016). Insetos são organismos invertebrados são de grande importância em processos ecológicos, como a decomposição, polinização e têm alta diversidade de espécies, estando entre os grupos mais importantes para o funcionamento dos ecossistemas, principalmente as borboletas (Janzen & Schoeder 1967; Wolda 1992; Bonebrake et al. 2010). As borboletas também fazem parte de várias interações inseto-planta e são fonte de alimento para vários vertebrados, contribuindo para o equilíbrio das cadeias tróficas e sendo bioindicadoras ambientais (Bonebrake et al. 2010). Como também, possuem ampla distribuição no globo e filogenia bem resolvida, sendo frequentemente usadas como modelos para estudos ecológicos e evolutivos em diversos sistemas (Brown Jr. 1997b; DeVries et al. 1997; Bonebrake et al. 2010; Sant’Anna et al. 2014). Considerando que as Florestas Secas e Savanas compõem sistemas de condições extremas e cuja distribuição geográfica é ampla, nos perguntamos: serão as florestas/regiões do globo igualmente estudadas? Quais são os taxa de borboletas e temas mais estudados e eles variam no tempo? Dentre os padrões encontrados na natureza, o gradiente de diversidade latitudinal é consistentemente observado em diversos grupos taxonômicos, como plantas, répteis, aves e mamíferos (Hillebrand 2004; Costa et al. 2008; Villalobos et al. 2017). Essa alta riqueza de espécies nos trópicos em comparação às regiões temperadas tem sido fortemente relacionada às altas taxas de especiação e conservadorismo de nicho (Peterson et al. 1999), favorecida pelas altas temperaturas e maior estabilidade climática das florestas tropicais úmidas (Wiens & Donoghue

2004). Por outro lado, em ecossistemas secos é encontrado um “gradiente latitudinal reverso” na riqueza regional de plantas e na diversidade de cores de flores e borboletas, por exemplo (Banda-R et al. 2016; Dalrymple et al. 2018). Esse padrão aparentemente está associado às variações dos elementos climáticos regionais, heterogeneidade de habitat e fatores relacionados, independentes da latitude, onde regiões de alta produtividade e mais heterogêneas espacialmente abrigam maior biodiversidade (Wiens & Donoghue 2004). No entanto, ainda não são claros os padrões ecológicos nesses ecossistemas, os quais, apesar de distribuídos na mesma faixa de clima, biogeograficamente possuem formações florestais e composição de espécies diferentes (Banda-R et al. 2016; Dexter et al. 2018; Pennington et al. 2018). Neste estudo nós investigamos as principais lacunas temáticas e geográficas de pesquisa e caracterizamos o perfil dos estudos voltados para conhecimento e preservação da biodiversidade de borboletas (Lepidoptera: Papilionoidea e Hesperioidea) nos biomas secos. A partir dos dados compilados, testamos duas hipóteses principais: i) há diferença entre regiões geográficas e grupos estudados, ii) há maior riqueza de espécies em regiões de menor instabilidade climática ou em florestas mais heterogêneas (Florestas Secas), como também, em áreas protegidas.

MATERIAIS E MÉTODOS

Delimitação dos biomas secos

A delimitação da área geográfica da área de estudo, os ecossistemas secos, ainda é objeto de debate na literatura (Portillo-Quitero & Sánchez-Azofeifa 2010; Pennington et al. 2018). Análises biogeográficas mais recentes demonstram que os biomas tropicais secos formam um conjunto de fisionomias com composição e ecologia distintas globalmente (Banda-R et al. 2016; Murphy et al. 2016). No nosso estudo, consideramos essa classificação ampla de Biomas Tropicais Secos (do inglês Tropical Dry Biomes) segundo proposto por Pennington et al (2018), que une as Florestas Tropicais Secas (Tropical Dry Forest) e Savanas (Savanna & Grasslands). Assim, nosso mapa global definindo a área de estudo foi baseado nas ecorregiões delimitadas por Olson et al. (2001) e reclassificadas por Murphy et al. (2016).

As formações sazonais dominantes no continente americano fazem parte da chamada Floresta Tropical Seca das Américas, cujos fragmentos são encontrados do México à Argentina, incluindo florestas secas e savanas, como o Cerrado, Caatinga e porções das Ilhas Caribenhas, fitofisionomias originadas a partir de mudanças climáticas ocorridas durante o Pleistoceno Superior (Pennington et al. 2000; Portillo- Quintero & Sánchez-Azofeifa 2010). As Florestas Secas estão também distribuídas em uma grande região central da África, chamados Miombos, e Madagascar, em grande parte da Índia e sul da Ásia, assim como na porção norte da Austrália (Miles et al. 2006; Pennington et al. 2018). Os biomas tropicais secos constituem as formações de vegetação decídua e semi-decídua contidas na faixa tropical de clima semiárido e árido de savana (Rubel F& Kottek 2010), com pluviosidade inferior a 1800 mm/ano, fortemente sazonal, com 5 a 8 meses de seca (Pennington et al. 2009; FAO 2012). As Savanas cobrem cerca de 20% da superfície terrestre e geralmente possuem cobertura herbácea contínua e árvores de dossel aberto, as quais tem o crescimento e recrutamento retardado pelo fogo e herbivoria. Florestas Secas são manchas territoriais descontínuas menores, normalmente com árvores de menor estatura e de dossel mais fechado, decíduo durante a estação seca, salvo em algumas regiões, como na América Central, onde o solo fértil e menos ácido que nas savanas garante a permanência por mais tempo das folhas verdes, além da grande quantidade de plantas suculentas (Pennington et al. 2009; Pennington et al 2018).

Busca cienciométrica e dados

Para avaliar a produção de conhecimento sobre borboletas em biomas tropicais secos, acessamos informações da literatura científica indexada na plataforma Web of Science. O levantamento bibliográfico foi realizado selecionando artigos através da combinação de palavras-chave referentes aos termos associados às Florestas Secas e Savanas (FSS) e ao grupo taxonômico foco: (semiarid OR semiarid OR "dry forest" OR "dry tropical forest" OR "dry broadlea*" OR savanna OR shrubland* OR "tropical grassland*" OR deciduous OR "seasonal* dry") AND (butterfl* OR papilion* OR hesperi*). A busca foi realizada considerando o período entre 1945 e junho de 2019 nas categorias de Ciências Biológicas e Ambientais no Web of

Science. Foram encontrados 339 artigos. Após triagem relativa ao grupo taxonômico e de localização geográfica, foram selecionados 167 artigos. Os principais critérios para seleção dos artigos foi o foco em borboletas (Lepidoptera: Papilionoidea e Hesperioidea) ou que as incluíssem junto a outros grupos, e o local de estudo abrangendo as áreas definidas como sendo florestas secas ou savanas (Pennington et al. 2018). Fizemos o mesmo para quantificar o número de estudos com borboletas em Florestas Tropicais Úmidas (FTU, conforme Pennington et al. 2018), onde foram encontrados 400 artigos, a partir das palavras-chave: (tropical forest OR "moist forest" OR "moist broadleaf" OR semideciduous OR semi-deciduous OR "rain forest" OR rainforest) AND (butterfl* OR papilion* OR hesperi*) (Fig. 1, ver detalhes em Tabela S1 do Material Suplementar).

Figura 1 – Diagrama de fluxo da triagem das publicações encontradas no ISI Web of Science sobre borboletas nas Florestas Secas e Savanas e nas Florestas Tropicais Úmidas, entre 1945 e junho de 2019 nas categorias de Ciências Biológicas e Ambientais, modelo PRISMA (Moher et al. 2009). Veja mais detalhes sobre as palavras-chaves utilizadas no texto e na Tabela S1. 17

Estimamos também o esforço da produção científica oriunda de estudos realizados nas FSS no geral relativamente ao esforço de pesquisa nas florestas tropicais com um todo (incluindo as florestas secas e as florestas úmidas). Para isso, realizamos outra busca utilizando as mesmas palavras-chave de cada floresta (palavras-chave para FSS OR palavras-chave para FTU). Todas as buscas foram realizadas na mesma plataforma e incluindo as mesmas categorias de áreas de estudo, garantindo que estão no mesmo universo de busca da pesquisa de interesse. As seguintes informações bibliográficas foram extraídas dos artigos que abordaram borboletas em florestas secas e savanas selecionados: dados básicos (título, autor, jornal, ano de publicação, local e país de estudo), informações metodológicas (tipo de abordagem e escala espacial do estudo), e informações biológicas (grupo taxonômico, tema e nível de organização ecológica). Os critérios usados na classificação dos artigos e suas justificativas estão apresentadas na Tabela 1. Cada artigo foi incluído apenas uma vez em cada categoria das variáveis nas análises. Em virtude da grande extensão geográfica das FSS, classificamos os artigos por tipo de floresta/bioma (Florestas Secas ou Savanas), e por domínios zoogeográficos (Holt et al. 2013) para facilitar a organização dos dados e facilitar as comparações ecológicas.

Tabela 1 – Informações tabuladas dos artigos em análise. Detalhes sobre os artigos considerados na Tabela S2 e na Figura 1.

Informações Descrição tabuladas Dados bibliográficos Título; autores; ano de publicação; nome do artigo; palavras- chave; jornal. Abordagem de a. Biodiversidade - estudos com mais de uma espécie ou pesquisa com grupo de organismos, enfatizando índices ecológicos (p.ex., riqueza, diversidade e equabilidade); b. Observacional - estudos descritivos enfatizando aspectos ecológicos, mas sem estimativas de diversidade; c. Experimental - estudos utilizados para testar hipóteses científicas, envolvendo algum tipo de amostragem ou experimentação; d. Revisão - estudos revisando a literatura existente; e. Metanálise/outros - estudos utilizados para responder pergunta s ou testar hipóteses científicas,

acessando dados disponíveis em outros artigos, banco de dados ou coleções. Escala do estudo Abrangência geográfica do estudo: Local - Local específico, p.ex. um parque ou área protegida; Regional - vários pontos em uma dada região; Continental - vários pontos no mesmo continente; Global – vários locais em diferentes continentes (dentro dos limites delimitados da Florestas Secas e Savanas). Grupo taxonômico O nível taxonômico mais alto abrangido pelo estudo: famílias dentro de Papilionoidea-Hesperioidea, Papilionoidea- Hesperioidea, Papilionoidea, Insecta, Arthropoda, Multitaxa (borboletas e outros grupos, como vertebrados e plantas). Tema/Área de estudo Categorias dos temas de estudo com base no título e nas palavras-chave dos artigos dentro das seguintes categorias: Biogeografia, Ecologia de comunidades, Distúrbios ecossistêmicos/Manejo, Uso do solo/Paisagens, Ecologia de populações, Estrutura de habitat/Sucessão, Fenologia/Sazonalidade, Fragmentação, Genética/Evolução, História de vida, Interações ecológicas, Inventário, Macroecologia/Mudanças globais, Taxonomia. Nível de organização Nível de organização ecológica da unidade de estudo ecológica (conforme Noss 1990): G - gene; S - espécie ou população; C - comunidade e ecossistema (considerando interações interespecíficas e com o meio abiótico); L - paisagem; ou B - biogeografia/macroecologia (padrões de distribuição de uma ou mais espécies em escala geográfica ampla ou processos em escala global). Localização Localização geográfica do estudo, nome da área protegida e país. Floresta/Bioma Bioma onde o estudo foi realizado: Florestas Secas ou Savanas. Estudo em escala global foram classificados como “Global”, sem distinção de bioma. Quando a área de estudo estava fora das FTS a partir da georreferência no mapa, mas considerado no texto do artigo como FTS, incluímos no bioma mais próximo. Domínio Localização geográfica do estudo nos seguintes domínios zoogeográfico zoogeográficos (Holt et al. 2013): Afrotropical, Australiano, Neártico, Neotropical, Panamenho, Oriental. Consideramos Global se abrangesse mais de um domínio. O único estudo em Madagascar foi incluso em Afrotropical. Dados de riqueza de Dados de riqueza (número de espécies de borboletas), espécies e ambientais status de proteção da área de estudo (protegida ou não), (dados de tamanho da área (ha), altitude, latitude e longitude. biodiversidade)

Informações Dados metodológicos dos estudos de biodiversidade: metodológicas (dados esforço amostral, ano inicial de coleta, duração do estudo, de biodiversidade) método de coleta (armadilha, rede, ou ambos, estimativa ou observação, banco de dados (de registro ou DNA), outro [coleta manual, coleção entomológica])

Dados de biodiversidade

Compilamos também dados de riqueza de espécies. Dos 167 artigos selecionados, 53 apresentaram dados de riqueza (número de espécies) de borboletas, na fase larval ou adulta. Alguns estudos relataram valores de riqueza para mais de uma localidade, de forma que nosso conjunto de dados de biodiversidade totalizou 78 amostras de valores de riqueza de espécies. Importante frisar que consideramos separadamente dados de riqueza de locais distintos e dados de riqueza obtidos a partir de amostragem feita com métodos distintos, ainda que no mesmo local. Um caso particular, foi de dois artigos sobre pesquisas na mesma localidade, em Canon de Lobos, México (Luna-Reyes et al. 2008 e Luna-Reyes et al. 2010), e com o mesmo método de coleta. Nesse caso, nós consideramos apenas o segundo, com registro de mais espécies e mais informações ambientais. Nós consideramos 41 (77%) desses 53 artigos, que continham valores de riqueza referentes à superfamília Papilionoidea (incluindo todas as famílias), para caracterizar padrões de distribuição de riqueza de espécies. Concomitantemente aos valores de riqueza por localidade, foram também coletados, dados metodológicos referentes ao esforço amostral, método de coleta, ano inicial de coleta, duração do estudo, escala espacial, tamanho e status de proteção da área de estudo (Tabela 1).

Análises

Para caracterizarmos a tendência temporal na produção científica selecionada, contabilizamos o número de artigos em função do ano de sua publicação. Quantificamos o número de artigos em função do tipo de abordagem, da escala espacial do estudo, grupo taxonômico estudado, tema, nível de organização ecológica, bioma e domínio zoogeográfico abrangidos pelo estudo. 20

Para verificar a distribuição de temas e táxon foco em relação a outras variáveis nos artigos, realizamos testes G de chi-quadrado para avaliar as relações entre: táxon e abordagem de estudo/escala espacial; tema e período; abordagem de estudo e domínio; táxon e tema; táxon/tema e bioma/domínio. Nesses testes, as informações referentes ao ano de publicação foram divididas em períodos para equilibrar os dados quantitativamente, transformando em uma variável categórica com cinco níveis, dependendo do tempo de publicação: I (de 1980 a 2000), II (de 2001 a 2008), III (de 2009 a 2012), IV (de 2013 a 2015) e V (de 2016 a 2019). Assim, as comparações temporais não serão enviesadas pela variação da quantidade de artigos entre as décadas. O teste G é adequado para avaliar a associação existente entre duas variáveis categóricas, por razão de verossimilhança. Verificamos as diferenças de cada categoria dentro das relações através de teste post-hoc , por comparações simuladas par-a-par (Agresti 2007). Para visualizar essas associações construímos gráficos de frequência e análises de correspondência (CA) entre os pares de variáveis com associação significativa. Na CA, os dados de frequência podem ser apresentados em dimensões homogêneas, preservando as distâncias entre as linhas ou colunas (Borcard et al. 2011). Testamos a importância das relações geográficas para a riqueza das amostras com dados de Papilionoidea (n = 64), comparando as florestas e domínios, a latitude e longitude e o tamanho da área estudada (ha), através de análise de covariância (ANCOVA) de modelos lineares generalizados–glm. Modelos lineares generalizados têm aplicações em circunstâncias nas quais os pressupostos do modelo linear padrão não se sustentam, como no caso em que a distribuição dos dados não é normal (Zeileis et al. 2007). Consideramos a distribuição de Poisson e detectamos overdispersion , então, os erros padrões foram corrigidos usando um modelo Quasi-GLM, onde a variância é dada por f × μ, onde μ é a média e f é o parâmetro de dispersão (Crawley 2015). Antes dessas análises, verificamos a variação entre os estudos quanto ao: esforço amostral, escala, o método de coleta, ano inicial, duração do estudo e se o estudo foi realizado em uma área protegida, para verificar a influência desses parâmetros sobre distribuição dos dados de riqueza. Houve variação significativa apenas quanto à duração do estudo (ver resultados). Considerando já esperada essa variação e importante nas análises metodológicas, não fizemos controle e utilizamos todos os dados.

Por fim, usamos a base de dados compilada neste estudo para construir mapas com a localização geográfica dos estudos e as amostras de riqueza de espécies, com o objetivo de visualizar a distribuição espacial dos trabalhos e da distribuição da riqueza de borboletas entre os biomas e regiões do globo. Os valores de p foram corrigidos por FDR (False Discovery Rate) para evitar erros do tipo I nas análises (Waite & Campbell 2006). Todas as análises foram realizadas no programa R 3.6.1 (R CoreTeam 2019).

RESULTADOS

Tendências temporais e espaciais em esforços de pesquisa

A produção de artigos realizados no geral em biomas topicais secos representa 39% (ou 48.699 artigos) de toda a produção em florestas tropicais (florestas secas, savanas e florestas úmidas), considerando o período de 1945-2019. Neste universo, 167 artigos são de estudos cujo objeto principal, direta ou indiretamente (associadas a outros organismos), foram as borboletas (Fig. 2). Esses estudos com borboletas perfazem uma modesta proporção (0,34%) da produção realizada em florestas secas e savanas, um pouco menor do que a proporção estimada do grupo para florestas tropicais úmidas (n = 400, 0,52%). A produção tem se mantido neste patamar nos últimos 20 anos. Entre 1980 e 2019 foram publicados, em média, 4,3 (dp = 3,7) artigos/ano sobre borboletas nas florestas secas e savanas, de forma que 72% deles foram distribuídos, principalmente, entre 2008 e 2018. A contribuição relativa dos estudos com borboletas dentro da produção geral nos biomas secos oscilou entre 1990 e 2005. Após este período, o ritmo da produção pareceu ter estabilizado (linha cinza na Fig. 2). Curiosamente, apenas dois artigos foram encontrados no intervalo anterior a 1990 (Young 1981 1; Spitzer et al. 1987 2, Tabela S2). Já em florestas úmidas, a pesquisa com borboletas iniciou um pouco antes (Young 1972) e a produção anual é mais que o dobro (10 ± 8,6), considerando o mesmo período (1980-2019). Geograficamente, os estudos com borboletas em biomas topicais secos foram realizados em 33 países. Aqueles estudos conduzidos em apenas um bioma foram majoritariamente (65%) realizados nas savanas, como podemos ver nos mapas com

22 a localização geográfica dos estudos (Fig. 3a). Em frequência similar estudos realizados em ambos os biomas (savânico e de floresta seca) também foram conduzidos. A partir de meados da primeira década do século XXI, no entanto, há um aumento e dominância de estudos realizados exclusivamente em biomas de florestas secas, a despeito de sua menor distribuição geográfica (Fig. 3b).

Figura 2 - Distribuição anual do número de artigos publicados sobre borboletas em florestas secas e savanas (barras claras) e florestas úmidas (barras escuras), com base na literatura ecológica de 1980 a 2019, do ISI web of knowledge. Também podemos ver a estimativa em porcentagem de artigos publicados em biomas tropicais secos (n = 48.699, linha tracejada) dentre os biomas tropicais (secos e úmidos), e comparar a produção científica sobre borboletas estimada dentre todos os artigos em florestas secas e savanas (n = 167, linha cinza contínua) e borboletas em florestas tropicais úmidas (n = 400, linha preta contínua).

Até meados da primeira década do século XXI as regiões dos trópicos da África, Ásia e Oceania foram alvo de uma quantidade relativamente maior de estudos (Fig. 3d) que o restante das regiões zoogeográficas. Desde então, o perfil geográfico das publicações tem sido dominado por trabalhos realizados nos trópicos americanos. As grandes áreas, como a África e América do Sul ainda possuem espaços vazios de amostragem, assim como a região Oriental (Fig. 3c).

Figura 3 – Distribuição geográfica dos estudos e frequência temporal dos artigos publicados sobre borboletas em biomas tropicais secos (mapa adaptado de Pennington et al. 2018), considerando a-b) as florestas/biomas e c-d) domínios zoogeográficos. Nos mapas, estão a localização dos estudos (n = 201) e os valores de porcentagem são referentes ao total de artigos encontrados na busca (n = 167). Nos gráficos de dispersão, cada círculo representa um artigo e o box-plot mostra a mediana (linha vertical) e os quartis. Global é referente aos trabalhos que abrangeram mais de um bioma/domínio. 24

Variação metodológica dos artigos

Abordagens de estudo As abordagens mais comuns foram as de cunho descritivo ou ecológicos, categorizadas como estudos de biodiversidade (n = 54, 32% dos artigos) e observacionais (p.ex., comportamento, interações) (n = 30, 18%), seguidos por um número expressivo de estudos experimentais (n = 61, 37%, Tabela 2). Alguns exemplos são estudos taxonômicos e experimentais em áreas da América Latina (ex. Kaminski et al. 2010 77 ; Paluch et al. 2011 87 ; Luna-Reyes et al. 2012 96 ; Zacca & Bravo 2012 99 ; Checa et al. 2014 110 ; Essens et al. 2014 111 ; Beirão et al. 2017 143 ), e nas savanas africanas (Basset et al. 2008 60 ; Sundufu e Dumbuya 2008 66 ; Jew et al. 2015 124 ) e australianas (Braby 1995b15 ; Dingle et al. 2000 29 ; Larsen et al. 2009 69 ). Estudos de revisão e de síntese foram menos frequentes (ambos com 7% respectivamente) (Figura 4a).

Escala espacial A vasta maioria dos estudos foi em escala local (n = 118 ou 71%, Figura 4b), sendo restritos a um único local, predominando aqueles de caracterização faunística de uma área protegida, como alguns citados no parágrafo anterior, e experimentos populacionais ou estudos básicos de história de vida (Jones 1992 5; Pieloor e Seymour 2001 35 ; Sims 2007 57 ). Houve uma diminuição da proporção dos estudos com a ampliação da escala geográfica. Deste modo, a escala regional, com dados provenientes de vários locais de uma região ou país, foi alvo de 17% dos estudos, seguida pelas escalas mais amplas, continental (5%) e global (7%). Estes últimos lidaram majoritariamente com metanálise, biogeografia e macroecologia de grandes grupos (ou multitaxa) e revisões sobre história de vida (Brakefield & Reitsma 1991 3; Holloway et al. 1993 7; Babry 1995 14 ; Kemp e Jones 2001 34 ; Dalrymple et al. 2015 121 ).

Nível ecológico Quase metade dos trabalhos trataram de temas em ecologia de comunidades ou ecossistemas (Figura 4c, 47%). Estudos assim classificados versaram sobre temas de estrutura de comunidades, sazonalidade, faunística e interações interespecíficas. O segundo grupo de estudos mais comuns investigaram processos populacionais ou focos de autoecologia de uma única espécie (26%), como por exemplo, a descrição 25 de uma nova espécie e estudos de demografia e história de vida (ex. Jones 1992 5; Brakefield 2010 75 ; Baechtold et al. 2012 89 ). O terceiro foco mais comuns de pesquisas foram aqueles que investigaram processos e padrões de distribuição de uma ou mais espécies sob o ponto de vista biogeográfico ou macroecológico (13%) (Dingle et al. 2000 29 ; Dalrymple et al. 2015 121 ). Estudos sobre genética (8%) e em ecologia de paisagens (6%) foram os menos comuns (ex. Jiggins & Davies 1998 21 ; Sims 2007 57 ; Jew et al. 2015 124 ).

Figura 4 – Distribuição do número de artigos publicados sobre a fauna de borboletas em biomas tropicais secos, de 1980 a 2019, em relação às categorias de a) abordagem de pesquisa, b) escala espacial de estudo e c) nível de organização ecológico abordado.

Associações metodológicas na distribuição dos estudos Os grupos taxonômicos foram investigados em diferentes abordagens de pesquisa (X² = 138,4, df = 40, p < 0,001) e escalas geográficas (X² = 45,7, df = 30, p < 0,001, Tab. 2). Os estudos observacionais e experimentais, maioria nos neotrópicos e África, são mais relacionados às famílias Nymphalidae, Lycaenidae e Pieridae (Fig. 5a-c), em temas como ecologia de populações, taxonomia e investigação de respostas a distúrbios ambientais. Os experimentos testaram hipóteses evolutivas, elementos de história de vida (ex. ciclo de vida, reprodução) e interação inseto-planta (ex. plantas hospedeiras, polinização), dentre vários espécies de borboletas (Braby 1994c9; Kaminski et al. 2010 77 ; Rodrigues et al. 2010 81 ; Alves-Silva et al. 2013 100 ; Baechtold e Alves-Silva 2013 101 ). Os estudos de biodiversidade, dentre inventários,

26 estudos de efeitos ambientais e de alterações da paisagem sobre a dinâmica de comunidades, foram realizados com todas os grupos de borboletas (Papilionoidea– Hesperioidea ou Papilionoidea), em escalas regionais ou, predominantemente, locais (79% dos 54 artigos de biodiversidade) e nas Américas. Os principais estudos de revisão e metanálises (juntos n=22 ou 13% do total) abordaram grandes grupos (Arthropoda e Lepidoptera) e multitaxa em estudos fenológicos, biogeográficos e de efeitos ambientais, como as mudanças climáticas, mais frequentes, portanto, em escalas regionais (44%) e globais (26%).

Figura 5 – Diagramas de análise de correspondência mostrando a relação entre: abordagem de pesquisa e (a) táxon e (c) domínio zoogeográfico, e dos períodos considerados com (b) táxon e (d) tema nos estudos sobre borboletas em biomas tropicais secos (n = 167).

Os temas variaram no decorrer do tempo, considerando os períodos de publicação dos artigos (X² = 92,2, df = 52, p < 0,001), onde houve maior diversidade de temas e de grupos de borboletas estudados na última década. Observamos a predominância de temas basais na ecologia, como evolução, ecologia de populações, biogeografia e sucessão ecológica nos dois primeiros períodos, I e II (de 1980-2008, Fig. 5d). Os estudos de interações ecológicas e de comunidades (de dinâmica ou inventários) foram mais frequentes entre 2009-2019, estes somaram 52% dos artigos nesse período III-V (n=101). Encontramos mais trabalhos com elementos de paisagens entre 2000-2010, e os estudos macroecológicos foram presentes principalmente no último período V (2016-2019). Associada à variação temporal dos temas, observamos que até os anos 2000 (período I) a grande maioria dos estudos eram restritos à família Nymphalidae (73%, Fig. 5d), sendo expressivo o incremento de estudos com o grande grupo Papilionoidea-Hesperioidea e demais famílias a partir de 2009 (Tab. 2). Vale destacar, o registro de novas espécies nas florestas secas sendo publicados a partir de 2013, onde foram descobertas nove espécies, uma subespécie e três novos gêneros em estudos no Brasil e América Central (Robbins & Glassberg 2013 105 ; Zacca et al. 2014 117 ; Barbosa et al. 2015 118 ; Martinez-Noble et al. 2015 127 ; Zacca et al. 2016 138 ; Freitas et al 2018 156 ; Trujano-Ortega et al. 2018 158 ).

Principais grupos taxonômicos estudados

O universo de estudos com borboletas foi bastante diversificado (Figura 6). Entretanto, foram poucos os estudos em que borboletas foram incluídas em análise multitaxa. Apenas cinco estudos multitaxa incluíram borboletas junto a plantas ou animais vertebrados, como elefantes e outros herbívoros. Há um número pequeno, porém relativamente maior, de estudos em que borboletas figuram junto a outros insetos (13 artigos). Estes estudos tenderam a contemplar questões sobre diversidade em escalas geográficas amplas. Estudos de enfoque amplo, que versassem exclusivamente sobre grandes grupos, tais como Lepidoptera (incluindo aqui mariposas) ou borboletas como um todo (Papilionoidea + Hesperioidea ou apenas Papilionoidea) não foram comuns (n=26, 16% do total de artigos). Além disso, estudos exclusivos sobre Hesperioidea foram

28 raros (n=8 artigos), especialmente quando comparados com Papilionoidea (n=104, 62%). (Fig. 6b). De fato, a distribuição de estudos entre os diferentes grupos de borboletas foi bastante desigual (Tabela 2). Apenas 8% dos estudos focaram exclusivamente em Lycaenidae. Juntos, Papilionidae, Pieridae e Riodinidae não chegaram a 10% dos estudos publicados. A dominância de estudos em Nymphalidae (36%) foi patente em virtualmente todas as categorias que analisamos. Foi a família mais estudada em trabalhos de biodiversidade, experimentais, e observacionais e sua preponderância foi independente de escala (local, regional ou continental) ou do período histórico de realização dos estudos (Tabela 2, Figura 6).

Principais áreas de estudo

Os três tipos de trabalhos científicos mais comuns com borboletas em florestas tropicais secas foram os que versavam sobre interações ecológicas (n = 31 artigos ou 18.6%), estudos de história de vida (23 ou 13,8%) e estudos biogeográficos (15 ou 9%) (Fig. 6). Em contrapartida, os temas menos abordados foram ecologia de paisagens, processos macroecológicos e mudanças globais, fragmentação e distúrbios ecossistêmicos, todos com somente seis artigos individualmente, ou menos, e somaram juntos 11.4% do total de artigos. A Figura 6 mostra a frequência da relação entre um dado nível taxonômico (colunas) e o tema desenvolvido (linhas) (X² = 219,7, df = 130, p < 0,001). A família Nymphalidae desponta com um dos táxons mais amplamente visados para os estudos, notadamente em genética/evolução e estudos de história de vida. Sob outro aspecto, Biogeografia e Interaçcões ecológicas são bem distribuídas taxonomicamente. Por outro lado, Lycaenidae, Papilionidae, Pieridae e Riodinidae estão ausentes em muitos tipos de estudos, tais como Ecologia de Paisagens, Fragmentação, Fenologia, Inventários, Taxonomia (exceto Riodinidae), Manejo e Macroecologia. Lycaenidae, apesar de ausente na maioria dos trabalhos, é bem representada em estudos de interações ecológicas. Um único gênero, Bicyclus , dominou os estudos produzidos na área de genética e evolução (64%), em função de seu uso como modelos em estudos de plasticidade fenotípica. Destacamos ainda os estudos de variações sazonais com Arthropoda e Nymphalidae (n = 8, 5% do total). Por fim, considerando espécie ou população, encontramos exemplos de estudos de taxonomia, descrição e revisão de espécies, e de história de vida,

29 principalmente com espécies pertencentes à subfamília Satyrinae (58%), como também de Hesperiidae e Papilionidae. Os estudos de sistemática ou taxonomia (n=9, 5.4% do total) abordam revisão da distribuição de espécies e gêneros e da descrição de novas espécies, sendo um tema crescente desde 2012.

Figura 6 - Frequência dos grupos taxonômicos e tema de estudos abordados nos artigos sobre borboletas em biomas tropicais secos (n = 167). a) Percentagem de trabalhos focados em cada grande grupo das borboletas e (b) número de artigos, também considerando as famílias. c) O gráfico mostra a interação entre os taxa e os temas, os quais estão distribuídos em níveis de organização ecológica (letras entre parênteses). G = gene, S = espécie, C = comunidade e ecossistema, L = paisagem, B = biogeografia/macroecologia. A escala representa a quantidade/frequência da relação nos artigos, quanto mais escuro, maior a frequência. d) As barras mostram o número de artigos em cada tema.

Aqueles estudos a nível de paisagem (10 artigos) abordaram efeitos de diferentes distúrbios antrópicos e fragmentação florestal, maioria com borboletas frugívoras e de Papilionoidea. Mais detalhes da quantidade de artigos por táxon, áreas de estudos, distribuição geográfica e demais categorias estão na Tabela 2.

Distribuição geográfica dos focos de investigação

A disparidade entre famílias também foi observada quando separamos os dados em savanas e florestas secas (Figura 7, Tabela 2). Entretanto, apesar da preponderância de estudos com Nymphalidae em ambos os biomas, algumas características devem ser ressaltadas. Hesperiidae e Riodinidae foram mais bem estudados em florestas secas do que em savanas, ao passo que Lycaenidade, Nymphalidae e Pieridade foram mais frequentemente estudados nas savanas. Nenhum estudo exclusivo com Pieridae em florestas secas foi encontrado. Disparidades entre os domínios zoogeográficos também foram detectadas. Apesar da sua extensão, o domínio Afrotropical foi o que apresentou grande lacuna de estudos nos mais diversos níveis de táxon. Das 11 categorias de taxa que analisamos (Tabela 2), 6 não foram contempladas com estudos, padrão este similar aos domínios bem menores, Neártico e Oriental (Figura 7b). As regiões mais bem estudadas sob esse aspecto foram a Neotropical, com apenas um valor de 0, e a Australiana. Nas Savanas, foram realizados estudos sobre todos os táxons e temas, com predominância dos estudos envolvendo as famílias Nymphalidae e Lycaenidae. Nelas também predominaram investigações a respeito de interações ecológicas, história de vida e genética. Por outro lado, os 53 estudos realizados em Florestas secas são mais homogêneos em relação a quantidade de artigos por táxon e áreas de estudo. Os temas abordados foram mais diversificados na região Neotropical, assim como diferentes grupos. Nessa região, que compreende a América do Sul, predominaram os estudos com as famílias Nymphalidae e Lycaenidae, e estudos de interações ecológicas, dinâmica de comunidades, estudos taxonômicos e inventários, porém, são inexistentes estudos multitaxa e de ecossistemas ou macroecológicos (Fig.7d). A Austrália se destaca com vários estudos de história de vida, fenologia e de processos em grandes escalas, principalmente com os Nymphalidae e Pieridae e multitaxa. Os domínios Neártico e Oriental tem poucos estudos, apenas seis artigos

31 em cada. Mas vale destacar os inventários e estudos de dinâmica de comunidades nas regiões do México e Índia.

Figura 7 - Focos de investigação em cada floresta/bioma e domínio zoogeográfico, onde as barras representam o número de artigos sobre borboletas em biomas tropicais secos (n = 167) que abordaram cada a-c) grupo taxonômico e b-d) tema. O global é referente aos trabalhos que abrangeram mais de um bioma/domínio.

Tabela 2 - Distribuição dos estudos sobre borboletas em biomas tropicais secos quanto ao táxon e relação com abordagem de pesquisa, escala e período, tema e nível ecológico, bioma e domínios. Arthropoda/Insects (Artrho), Lepidoptera (Lep), Papilionoidea/Hesperioidea (Papil/Hes), Hesperiidae (Hesp), Papilionoidea (Papil), Lycaenidae (Lycae), Nymphalidae (Nymp), Papilionidae (Papi), Pieridae (Pieri), Riodinidae (Riod). B = biogeografia/macroecologia, G = gene, S = espécie/população, C = comunidade e ecossistema, L = paisagem. Entre parênteses está o resultado do test G de relação entre a variável e táxon. Variação significativa em teste post-hoc : *p ≤ 0,05, ** p ≤ 0,01.

Papil/ Artigos Variáveis Multitaxa Arthro Lepido Hespe Papil Lycae Nymp Papi Pieri Riod % Hespe (n) Abordagem de pesquisa (X² = 138,4, df = 40, p < 0,001) Biodiversidade 1 5 3 23 2 11 0 8 1 0 0 54 32.3 Experimento ** 2 2 1 0 4 0 9 35 3 3 2 61 36.5 Metanalise/outros 2 1 1 1 2 1 0 2 0 0 1 11 6.6 Observacional ** 0 2 0 0 4 0 3 14 2 3 2 30 18.0 Revisão 0 3 1 2 1 0 1 2 0 0 1 11 6.6 Escala (X² = 45,7, df = 30, p = 0,03) Local 2 8 5 20 12 9 11 40 6 2 3 118 70.7 Regional 0 2 0 2 0 3 1 15 0 3 2 28 16.8 Continental 1 0 0 2 1 0 1 3 0 0 1 9 5.4 Global 2 3 1 2 0 0 0 3 0 1 0 12 7.2 Período (X² = 72,3, df = 40, p = 0,001) Período I 1 0 2 2 0 2 0 22 0 1 0 30 18.0 Período II * 2 5 0 6 1 3 1 13 2 1 2 36 21.6 Período III ** 0 5 0 7 5 2 4 6 1 3 0 33 19.8 Período IV 1 1 3 4 4 3 3 10 2 1 0 32 19.2 Período V * 1 2 1 7 3 2 5 10 1 0 4 36 21.6 Tema (X² = 219,8, df = 130, p < 0,001) Biogeografia(B) 2 1 0 3 3 0 0 2 1 2 1 15 9.0 Macroecologia/Mudanças globais (B) 1 0 1 2 0 1 0 1 0 0 0 6 3.6 Dinâmica de comunidades (C) 1 1 0 6 0 2 0 3 1 0 0 14 8.4

Interações ecológicas (C) 1 2 3 1 5 0 9 5 1 2 2 31 18.6 Distúrbios ecossistêmicos/Manejo (C) 0 2 0 0 0 0 0 1 0 0 0 3 1.8 Estrutura de habitat/Sucessão (C) 0 1 1 2 0 1 0 1 0 0 1 7 4.2 Inventário (C) 0 1 0 7 1 3 0 0 0 0 0 12 7.2 Fenologia/Sazonalidade (C) 0 4 1 1 0 2 0 4 0 0 0 12 7.2 Genética/Evolução (G) 0 0 0 0 1 0 0 13 0 0 0 14 8.4 Fragmentação (L) 0 0 0 1 0 0 0 3 0 0 0 4 2.4 Uso do solo/Paisagem (L) 0 1 0 2 0 3 0 0 0 0 0 6 3.6 História de vida (S) 0 0 0 1 1 0 2 16 1 2 0 23 13.8 Ecologia de populações (S) 0 0 0 0 1 0 1 6 2 0 1 11 6.6 Taxonomia (S) 0 0 0 0 1 0 1 6 0 0 1 9 5.4 Floresta/Bioma (X² = 59,3, df = 20, p < 0,001) Dryforest ** 0 1 4 14 8 7 1 12 2 0 4 53 31.7 Savanna&Grasslands ** 4 10 1 10 5 5 12 49 4 6 2 108 64.7 Global 1 2 1 2 0 0 0 0 0 0 0 6 3.6 Domínio zoogeográfico (X² = 130,5, df = 60, p < 0,001) Afrotropical 0 4 0 5 0 2 0 27 0 1 0 39 23.4 Australiano 1 1 0 2 1 1 1 9 0 3 0 19 11.4 Neártico 0 0 1 0 0 2 0 1 2 0 0 6 3.6 Neotropical * 0 5 2 9 5 4 10 19 1 1 2 58 34.7 Oriental * 2 0 0 1 0 1 1 0 1 0 0 6 3.6 Panamenho ** 0 0 2 7 7 2 1 3 2 1 4 29 17.4 Global 2 3 1 2 0 0 0 2 0 0 0 10 6.0 Total de artigos 5 13 6 26 13 12 13 61 6 6 6 167

Distribuição geográfica das amostras

Compilamos em um mapa global as localidades dos estudos (n = 201 amostras em 144 locais distintos) e as sobrepusemos com a distribuição dos domínios e dos dois biomas das florestas secas e savanas (Fig. 8). Os estudos com dados de riqueza foram destacados para visualização da localização dos mesmos. Nota-se que todas as regiões e biomas são representados por ao menos alguns. Observa-se, contudo, as vastas áreas com lacunas amostrais, conforme ressaltado anteriormente. Dentre as amostras, 129 (64%) estão nas savanas, representadas em todos os domínios, enquanto as áreas de floresta seca, apesar de presente em todos os domínios, exceto na Austrália, não foi amostrada na região Oriental nem na África. Observamos a discrepância de representatividade entre os dois domínios mais amostrados, o Afrotropical com 45 (22%) amostras em detrimento das 65 (32%) do Neotropical (Tab. 3), sendo este, cerca da metade da área de florestas do território africano. Os países com maior produção de trabalhos com borboletas foram Brasil (41 artigos; 24,6%), México (20; 12%), Austrália (19; 11,4%) e Malawi (19; 11,4%), onde os três primeiros representam juntos 51% dos pontos amostrados. O esforço e pontos amostrados em pesquisas sobre biodiversidade varia entre os países mais produtivos, mas esta diferença não é significativa em nenhuma escala espacial (Fig. 9a-b,Tab. 3).

Padrões de riqueza de borboletas e seus determinantes

Dados de riqueza de uma ou mais famílias de borboletas foram encontrados em 32% (n = 53) dos artigos, os quais realizaram estudos de inventários ou estimaram riqueza e diversidade de espécies em estudos de ecologia de comunidades e macroecologia. A maioria dos dados de riqueza são de trabalhos com Papilionoidea (n = 33 amostras ou 42%) e Papilionoidea-Hesperioidea (n = 30), principalmente no Brasil e México. Outros artigos trataram de estimativas para grupos mais restritos. Temos algumas amostras com famílias ou subfamílias, com dados de borboletas frugívoras (Nymphalidae) (n = 10), dois exclusivamente com a família Hesperiidae, e um trabalho sobre a família Papilionidae.

Figura 8 – a) Mapa de distribuição dos estudos sobre borboletas nas Florestas Secas e Savanas, contendo a distribuição geográfica dos locais estudados (símbolo) e valores de riqueza de espécies de Papilinoidea ( buffers ). Estão destacados (nomes por extenso na figura) os países com o maior número de espécies de borboletas (riqueza > 120), e a variação da riqueza pelo número de locais amostrados em cada domínio (barras). b) Comparação da riqueza de espécies entre os domínios zoogeográficos. Nos boxplots são apresentados os quartis (25% e 75%), a linha escura indica a mediana e as linhas verticais, os valores mínimos e máximos (desconsiderando outlier - ponto). As letras diferentes indicam diferença significativa na quantidade de espécies (ANCOVA F5 = 11,5, p = 0,008).

Dentre esses trabalhos, extraímos os registros de riqueza considerando o grupo Papilionoidea (n = 64 amostras, obtidos de 41 artigos [25% da busca]), para comparar os aspectos metodológicos e a distribuição entre países, biomas e domínios. Esses estudos foram coletados entre 1975 e 2016, sendo a maioria em escala local (n = 41, 64%). Os dados de escala continental englobam mais espécies, mas estes foram oriundos de quatro artigos de revisão. A duração do estudo foi diretamente relacionada ao número de espécies registradas (ANCOVA F 3 = 5,3, p = 0,03; Tab. S3, Fig. 9c), principalmente nos estudos com mais de um ano de coleta (longa duração n = 36, 56%; média de espécies ± dp, S = 163,5 ± 100,4). Por outro lado, apesar de serem minoria, alguns estudos de curta duração (meses ou semanas) também registraram muitas espécies (semanas, S = 118 ± 55,2), em virtude de alto esforço amostral, ou seja, a variação da riqueza pode ser devido a fatores ambientais. Os métodos de coleta variaram entre os estudos, com predominância para métodos de coleta ativa em rede (n = 15, 23%) e coleta ativa mescladas com coletas com isca (n = 20, 31%), não havendo distinção na quantidade de espécies contabilizadas com o emprego desses métodos (Fig. 9d). O uso de banco de dados (n = 17, 27%), plataformas de dados (de registro ou DNA) ou compilação de outros artigos, é o mais eficiente a julgar pelo número de espécies. Os locais com mais de 120 espécies de borboletas (44% das amostras) estão em regiões diferentes do globo (Fig. 8a). Menos da metade das amostras (47%) registraram menos de 100 espécies. Quatro dos 10 países mais ricos em espécies de borboletas estão no domínio Afrotropical (Ghana [média = 214,0 espécies], Uganda [180,0], Serra Leoa [169.0] e Tanzânia [130.0]) (Fig. 9b). Em outras regiões, encontramos média de 183 espécies no México, 129 espécies na Índia e 127 na Austrália. Os países sul-americanos mais ricos são Equador (112,0 espécies), Colômbia (102,0) e Brasil (77,6). Dentre os demais a riqueza de borboletas varia pouco (média de 77-49).

A riqueza de borboletas variou entre domínios (ANCOVA F 5 = 11,5, p = 0,008; Fig. 8b, Tab. S3), sendo mais espécies registradas no Neártico (média = 261,1 espécies; mín. 16, máx. 501), Afrotropical (136,4; mín. 49, máx. 255), Australiano (126,7; mín. 6, máx. 307). Em sequência estão: Panamenho (105,4 espécies), Neotropical (81,2) e Oriental (77; Tab. 3). Contabilizamos média de 132,2 espécies (máx. 501, mín. 22) de borboletas nas Florestas Secas e 115,3 espécies (máx. 307,

37 mín. 6) nas Savanas (Fig. 10c). Apenas no domínio Neotropical existe dados em ambos os biomas. Podemos visualizar uma distribuição quase homogênea dos valores de riqueza de borboletas e alguns altos valores longe da linha do Equador, referentes a estudos panamenhos e australianos (Fig. 10a). Há uma tendência de maior riqueza em áreas de estudo maiores, mas independentemente de a área ser protegida (n =

28) ou não (n = 36) (ANCOVA F 1 = 0,98, p = 0,33, Fig. 10b-c). As maiores áreas estudadas estão na Índia ou Austrália, e a maioria dos estudos em Savanas ocorreram em áreas maiores que 10 4 ha.

Figura 9 - Distribuição de frequência do número de amostras e riqueza de espécies dentre os países mais produtivos e comparações metodológicas, com base nos artigos publicadas sobre borboletas nas Florestas Tropicais secas, de 1980 a 2019. a) Números de amostras total e amostras de artigos sobre biodiversidade (números). b) Valores de riqueza de borboletas (Papilionoidea) por país (média, SE) e amostras utilizadas (números). Comparação dos estudos considerando (c) a duração dos estudos e (d) os métodos de coleta.

Figura 10 - Distribuição espacial da riqueza de espécies (Papilionoidea) em relação (a) à latitude e (b-c) tamanho da área de estudo (ha), comparando domínios e florestas. Vários estudos foram realizados em áreas com tamanho indefinido, e não foram inclusos em b-c.

Tabela 3 - Resumo geral do número de artigos, número de amostras, amostras com dados de biodiversidade e valores de riqueza de espécies (Papilionoidea) entre florestas e domínios zoogeográficos, com base nos artigos sobre borboletas nas Florestas Tropicais Secas. Riqueza Artigos Amostras Biodiversidade Papilionoidea Min. Méd. Max. Total 167 201 78 64 6 137,6 501 Floresta /Biom a Floresta Seca 53 66 39 35 22 138,2 501 Sava na 108 129 39 29 6 115,3 307 Domínio zoogeográfico Ne ártic o 9 116 12 13 116 261,1 501 Afrotropical 9 49 14 9 49 136,4 255 Australian o 13 6 26 9 6 126,7 307 Panam enho 12 62 13 18 62 105,4 224 Neotropical 18 22 9 12 22 81,2 201 Oriental 3 49 4 3 49 77,0 129

BORBOLETAS NAS FLORESTAS SECAS E SAVANAS: ESTUDOS E LACUNAS

Neste trabalho descrevemos o panorama geral dos estudos realizados sobre os vários grupos de borboletas em florestas secas e savanas. Observamos o número crescente de publicações nas últimas décadas, mesmo ainda sendo inferior ao maior esforço de pesquisa em florestas tropicais úmidas (Fig. 1). Além disso, encontramos estudos em vários temas, distribuídos diferentemente entre domínios zoogeográficos no globo (Fig. 7), o que acreditamos ser reflexo de que cada região possui características e questões ambientais distintas como foco, o que também foi observado na variação dos grandes grupos e famílias estudadas (Fig. 5 e 6). Encontramos também variação nos aspectos metodológicos, onde a maioria dos estudos abordou elementos de biodiversidade e experimental, principalmente em escala local e investigou aspectos ecológicos em comunidades ou espécies individuais (Fig. 4). Atentando para os estudos cuja investigação tinha a riqueza ou diversidade de espécies como foco, vários estudos utilizaram dados já publicados ou acervo de coleções, mais a grande maioria realizou trabalho de campo, revelando o esforço na amostragem em diferentes locais, inclusive em trabalhos longos, com mais de um ano de duração (Fig. 9). Esse é um estudo pioneiro de compilação de informações sobre um grupo específico de invertebrados em florestas secas e savanas, de forma ampla e comparativa. Os resultados desse estudo contribuem para a mudança de olhar da sociedade e da comunidade científica para essas florestas, como também, para a compreensão dos seus processos e padrões ecológicos. A seguir discutiremos os principais temas abordados nos artigos encontrados, almejando revelar elementos interessantes, como também, lacunas e prioridades para a conservação nas Florestas Secas e Savanas.

GENE E POPULAÇÕES

Evolução e plasticidade fenotípica

As condições extremas nos ecossistemas secos revelam adaptações incríveis do ponto de vista evolutivo. Por ser um dos grupos mais estudados no globo em

40 relação a sua evolução dentre os insetos (Bonebrake et al. 2010), as borboletas são exemplo de diversos processos evolutivos também nesses ecossistemas secos, como mostram vários artigos que encontramos. Estudos registraram alto dimorfismo sexual e poliandria em espécies de áreas de condições mais extremas, a exemplo de comparações feitas com espécies do gênero Mycalesis, nas savanas australianas (Braby 2002). Outros exemplos relacionados aos padrões evolutivos, são as espécies miméticas Heliconius charithonia e H. peruvianus , de distribuição no Equador e Peru, respectivamente, as quais, assim como espécies do gênero em florestas úmidas, são bons modelos de especiação neotropical (McMillan et al. 1997; Jiggins & Davies 1998). Também é discutido o polimorfismo e mimetismo nos gêneros Danaus e Acraea , ocorrentes nas florestas africanas, cujos padrões de distribuição envolveram migração e hibridização de espécies alopátricas ou por expansão da área geográfica das espécies, de forma histórica, no Pleistoceno, ou recente, pelo desmatamento e conversão de florestas em savanas (Owen et al. 1994; Smith et al. 1998b). As espécies que ocorrem em ambientes secos, naturalmente, possuem adaptações frente às alterações sazonais e secas extremas, assim, alguns desses processos já são conhecidos, como o polifenismo. Além de muitas espécies ocorrentes nas floretas secas serem crípticas, o polifenismo é um fenômeno bastante comum nas borboletas. Polifenismo é um display de plasticidade fenotípica em resposta à variação climática (Holloway et al. 1993). Em borboletas, costuma ser expresso na morfologia e coloração das asas, o que tem sido muito estudado em espécies de Satyrinae, principalmente o gênero Bicyclus, das savanas do Malawi (África) e o gênero Mycalesis , na Austrália. Populações já foram comparadas quanto à coloração, distribuição dos ocelos e padrões comportamentais em várias situações de variação de temperatura e umidade, naturais ou em laboratório. No geral, imaturos expostos a altas temperaturas (da estação chuvosa) geram adultos conspícuos, em detrimento dos mais crípticos do período seco (Braby 1995b; Roskam & Brakefield 1999), e a amplitude da plasticidade pode variar geograficamente (Kemp e Jones 2001). Além disso, encontram-se ocelos menores e menos coloridos em populações em períodos secos (Holloway et al. 1993; Windig et al. 1994; Wijngaarden et al. 2002; Oliver et al. 2013; Brakefield 2010; Monteiro et al. 2015), como uma estratégia de redução do risco de predação (Braby 1994c), principalmente nas fêmeas, que

41 parecem ser mais sensíveis às altas temperaturas (Brakefield & Reitsma 1991; Everett et al. 2012). Outras características, como, maior atividade e abundância, e tamanho corporal maior em períodos chuvosos, tanto em juvenis quanto adultos, também são citadas como respostas fisiológicas importantes para a sobrevivência e maximização do fitness das espécies, aproveitando os períodos de aumento de recurso e condições mais amenas (Braby 1994c; Brakefield 2010; Monteiro et al. 2015). Enquanto nos períodos secos, há aumento da herdabilidade genética do percentual de gordura, sob a limitação alimentar (Saastamoinen et al. 2013). Algumas dessas variações também foram encontradas em Eurema spp. (Pieridae) australianas, cujos indivíduos são maiores em menores temperaturas ou fotoperíodos mais curtos, como também, apresentaram juvenis escuros e manchas escuras nas asas dos adultos, em períodos frios secos, funcionando como mecanismo de termorregulação, enquanto a alteração de cor do fundo da asa, de amarelo para rosa ou marrom, torna-as crípticas para voar entre os campos secos (Jones 1992). Variação que também pode ocorrer na coloração da pupa, como observado em Papilionidae, na Florida (Sims 2007).

COMUNIDADE E ECOSSITEMAS

Interações ecológicas

Uma das mais estudadas interações ecológicas é a relação inseto-planta, principalmente com as plantas hospedeiras e as redes de polinização. Dentre as espécies de borboletas, há dependência à planta hospedeira em todos os sistemas tropicais (Scott 1986, Bonebrake et al. 2010). Nas florestas secas e savanas, essa relação é intensificada pelo fator sazonalidade climática. Encontra-se alto número de espécies polífagas e generalistas (quando adultas), mas também muitas espécies especialistas, principalmente em floretas menos diversas, o que é claramente associado a filtros ambientais frente às condições de sazonalidade e distribuição dos recursos (Thompson e Pellmyr 1991; Martinez-Adriano et al. 2018). Fatores os quais são determinantes para o número de indivíduos e de gerações ao longo do ano, havendo sincronia tanto de ciclos de vida quanto do período de voo, dentro das subfamílias (Shahabuddin & Terborgh 1999; Pozo et al. 2008; Checa et a. 2014).

As florestas secas e savanas possuem alta diversidade de espécies de borboletas polinizadoras, somando mais de 120 espécies em várias comunidades, registradas em trabalhos tanto com lagartas quanto com adultos (Morais et al. 1999; Johnson et al. 2009; Muniz et al. 2012; Martinez-Adriano et al. 2018; Ricardo-Molina et al. 2019). Mesmo sendo áreas abertas, essas florestas possuem uma estruturada rede de interação entre plantas e borboletas, onde tanto borboletas generalistas quanto espécies altamente especialistas influem na ocorrência das flores e vice-versa (Braby 2012; Martinez-Adriano et al. 2018; Ricardo-Molina et al. 2019). Inclusive, sendo possível a diferenciação ou similaridade entre fisionomias, e de habitat com diferentes graus de sucessão, a partir da composição da comunidade de borboletas, como visto no México, Venezuela e África do Sul (Ramirez 2004; Johnson et al. 2009; Martinez-Adriano et al. 2018). Foram encontrados exemplos de co-evolução entre borboletas e hospedeiras C-4, em espécies de Bicyclus spp. e Mycalesis spp. , onde as larvas preferem recursos de áreas sombreadas (folhas mais macias e úmidas), e as fêmeas adultas preferem gramíneas C-4 de sombra para ovipositar, em vez de gramíneas C-4 de habitats abertos ou gramíneas C-3, resultado altamente relacionado ao fitness e sobrevivência da prole (Nokelainen et al. 2016). Como também, várias espécies apresentam preferência por plantas C-3 (mais palatável) em períodos mais secos (Bergen et al. 2016). Esses são elementos ecológicos, funcionais e filogenéticos importantes que têm sido, inclusive, considerados em estudos de restauração e manejo de florestas secas, na América, África e Austrália (Johnson et al. 2009; Wilkerson et al. 2013; Juan- Baeza et al. 2015). Além disso, a mirmecofilia (interação mutualista ou parasitária entre lagarta e formiga) também é bastante encontrada em ecossistemas secos, predominantemente com borboletas de Lycaenidae (Kaminski et al. 2012a; Rodrigues et al. 2010; Alves- Silva et al. 2013; Baechtold e Alves-Silva 2013; Mota & Oliveira 2016) e Satyrinae (Oliveira e Freitas 2004,Muniz et al. 2012). Mas encontramos estudos com outras espécies, como representantes de Papilionidade e Riodinidae (Clayborn&Koptur 2017; Alves-Silva et al. 2018). Os estudos testaram principalmente a co-especificidade taxonômica das interações, exploração de recursos florais, e a influência da mirmecofilia na escolha da fêmea por sítios de oviposição (Kaminski 2008; Baechtold et al. 2012; Alves-Silva et al. 2018; Bachtold et al. 2018). Essa relação pode ser

43 obrigatória, mas também facultativa, onde, elementos comportamentais adaptativos das fêmeas (reconhecimento visual das formigas) e a alta qualidade do recurso ofertado pelas lagartas (nectário dorsal), em detrimento do recurso floral, podem reforçar a interação (Baechtold e Alves-Silva 2013; Mota & Oliveira 2016). Tanto as características das borboletas e das formigas, quanto do habitat podem influenciar a interação, como visto no Cerrado, onde áreas mais degradadas apresentaram mais espécies de Lycanidae e mirmecofilia, por haver mais herbáceas (Baechtold et al. 2016).

Sazonalidade e fenologia

Os ecossistemas tropicais secos abrigam alta biodiversidade e endemismo. Plantas apresentam uma gama de adaptações contra o estresse hídrico e distúrbios ambientais, incluindo resistência das plantas ao fogo (característica de savanas), dessecação (p.ex. folhas cerosas, raízes profundas e raízes e caules que estocam água), e herbívoros (espinhos) (Broadhead et al. 2003a; Pennington et al. 2018) (Fig. 11 a-b). Um dos padrões bem estabelecidos é a marcante influência da sazonalidade climática, principalmente da precipitação, sobre a dinâmica das populações de animais, onde picos de riqueza e abundância de borboletas, outros insetos, aves, mamíferos e vários outros organismos, ocorrem durante os meses com maior pluviosidade, umidade relativa e biomassa vegetal (Pinheiro & Ortiz, 1992; Dingle et al. 2000; Pozo et al, 2008; Newbold et al. 2009; Nobre et al. 2012; Checa et al. 2014, Freire Júnior & Diniz 2015). A atividade e abundância das espécies de borboletas e de outros insetos (coleóptera, hymenoptera, etc.) é bem variável durante o ano em ecossistemas secos (Pinheiro et al. 2002; Menèndez et al. 2007; Checa et al. 2014; Santos, Barbosa & Cardoso em prep.). Essa variação é tanto associada à sazonalidade das chuvas quanto aos padrões de floração e frutificação das plantas complexos e não uniformes (Machado et al. 1997; Frederic et al. 2005). Várias espécies de borboletas têm seus ciclos de vida agrupados em períodos diferentes, inclusive filogeneticamente, refletindo a fenologia e disponibilidade do recurso vegetal compartilhado (hospedeira, flores e frutos). Em adultos, a reprodução e atividade pode ser restrita a um período, frequentemente à estação chuvosa ou poucos meses mais úmidos, como ocorre em

44 florestas neotropicais, onde espécies de Lycaenidae (Nobre et al. 2008; Fig. 11c) e as tribos Morphini e Coeini (Nymphalidae) são intimamente relacionadas à alta pluviosidade e produtividade (Checa et al. 2014; Freire Júnior & Diniz 2015; Santos, Barbosa & Cardoso em prep.). Outras espécies podem se reproduzir duas ou mais vezes no ano (multivoltinismo) e, mesmo que em abundância reduzida nos períodos mais secos, são encontradas praticamente durante o ano todo (Wolda 1988; Kishimoto-Yamada & Itioka 2015). Estas são classificadas de climato-tolerantes, como, por exemplo, os Biblidinae, Charaxinae e outras da família Nymphalidae (Fig. d-e), e alguns Pieridae (Brakefield & Reitsma 1991; Baby 1995; Pozo et al. 2008; Checa et al. 2014; Freire Júnior & Diniz 2015).

Figura 11 – Fisionomias encontradas na Floresta seca (a) e Savana (b), e exemplos da diversidade de espécies de borboletas: c) um Lycaenidae entre bromélias; d) espécie camuflada e d) outra polinizadora da Nymphalidae; f) espécies da família Pieridae em solo úmido ( Ascia monuste , Eurema elathea , Phoebis sennae , Pyrisitia leuce ).

Além da relação clara com a pluviosidade e com a qualidade dos recursos, a congruência nos períodos reprodutivos das espécies, reflete estratégias de diapausa ou dispersão. Apesar de ainda poucos estudos discutirem isso, a fuga temporal já foi observada em alguns sistemas, principalmente em estudos com Satyrinae na Austrália (Braby 1995a; Braby 1995b). Trata-se de mecanismos como a estivação 45

(período de redução ou inatividade de funções metabólicas) ou diapausa reprodutiva (Braby 1995b), onde a primeira ocorre durante o estágio larval e de pupa, e a segunda no adulto, geralmente ativados/desativados por alterações no fotoperíodo ou temperatura, adaptações que tem sido observadas em Nymphalidae e Pieridae (Jones 1992; Braby 1995b; Pieloor e Seymour 2001; Sims 2007). No caso da diapausa, as espécies geralmente se agregam em áreas úmidas (refúgios, Fig. 11f) (Jones 1992; Braby 1995a, 1995b) . Mudanças populacionais em decorrência da sazonalidade climática também podem ocorrer em escalas maiores, como através da migração de longas distâncias, assim como as aves, onde borboletas migram para ambientes mais amenos em períodos secos para se alimentar e reproduzir (Dingle et al. 2000; Araújo et al. 2010).

Riqueza de espécies e comparação entre comunidades

Na maioria dos estudos encontrados, as comunidades englobavam todas as famílias de Papilionoidea ou Papilionoidea-Hesperioidea. Também encontramos vários trabalhos só com dados de riqueza de borboletas frugívoras, que contemplam algumas subfamílias de Nymphalidae, em estudos faunísticos ou dinâmica sazonal e monitoramentos de distúrbios ambientais (Pozo et al. 2008; Nobre et al. 2012; Checa et al. 2014; Freire Junior e Diniz 2015; Buckley & Nabhan 2016; Gallego-Lopez et al. 2019). Além de trabalhos restritos a famílias, como dois trabalhos com Hesperiidae, sendo registradas 350 espécies na Área de Conservação Guanacaste - Costa Rica (Janzen et al. 2005), e um trabalho registrou 15 espécies de Papilionidae, no Shendurney WildlifeSanctuary - Índia (Revathy et al. 2014). Para comparar os domínios e florestas secas e savanas nós utilizamos dados apenas da superfamília Papilionidea, porque a maioria dos trabalhos não lista Hesperiidae por falta de especialistas. Assim, avaliando a riqueza de espécies de borboletas, a região da América Central se diferencia dos demais em número de espécies, com média de 261 espécies (domínio Neártico) e 105 espécies (domínio Panamenho) (Tab. 3). Destacamos as áreas mais ricas: Res. Biosfera Kalakmu, com 485 espécies registradas; e região de Guerrero, com 501 espécies, ambas no México (Luna-Reyes et al. 2012; Essens et al. 2014). Na Austrália, a região de Queensland,

46 com 307 espécies (Dingle et al. 2000), e na África, destacam-se as 255 espécies registradas em Gana (Lake Nabugabo Area; Akite 2008). O número de espécies de borboletas não diferiu significativamente entre os biomas, mas sim entre os domínios zoogeográficos (Fig. 8b), indicando tanto a variação no esforço de amostragem quanto em características continentais na composição das florestas. Esses resultados indicam que fatores independentes da latitude, como, clima, quantidade e heterogeneidade de habitat, além de eventos histórico, podem variar entre diferentes regiões nos ecossistemas secos e estar relacionados com a variação na riqueza (Wiens & Donoghue 2004; Kent 2005; Murphy et al. 2016), inclusive em menores escalas, em diferentes altitudes e fisionomias (Essens et al. 2014; Casas-Pinilla et al. 2017; Arellano-Covarrubias et al. 2018). Ou seja, vários fatores tornam as florestas secas distintas das savanas, ou em particular algumas regiões, dada a amplitude de valores de riqueza que encontramos. Dentre eles, as variações fisionômicas, topográficas e climáticas podem ser elencadas, como também, elementos ambientais encontrados nas regiões transicionais com outros biomas (Murphy et al 2016; Pennington et al. 2018). Pois essas regiões limítrofes entre as florestas secas e savanas e outros biomas, como as florestas úmidas e desertos, formam florestas transicionais ou ecótonos e apresentam expressiva variação na riqueza e composição de espécies (Urbano et al. 2014; de Souza et al. 2015; Beirão et al. 2017; Martins et al. 2017). Além disso, apesar de ambas, florestas secas e savanas, serem ambientes secos e sofrerem impactos naturais e antrópicos, como secas, agropecuária e urbanização, as florestas secas são menos extensas no globo, possuem dossel mais fechado e são mais sazonais e heterogêneas (Banda-R 2016; Pennington et al. 2018). Essas também são mais ricas em espécies de borboletas, corroborando com nossa hipótese de maior riqueza em ambientes mais heterogêneos e menos instáveis. Por outro lado, as savanas são compostas por mais áreas contínuas de gramíneas, possuem mais áreas de atividade agrícola intensiva e em risco de desertificação (Miles et al. 2006; FAO 2012; Lehmann & Parr 2016), fatores que nos fazer crer que são ambientes mais influenciados pela sazonalidade climática e de condições mais extremas (Swengel 2001; Shapiro et al. 2007; Freire Junior e Diniz 2015). Estudos mais profundos sobre composição de espécies e modelagens podem ajudar a

47 enxergar melhor a influência desses elementos históricos e ecológicos sobre a biodiversidade. Os estudos mostram a dominância nas comunidades por espécies climato e distúrbio-tolerantes. Em muitos, a presença de espécies mais incomuns e raras foi relatada durante ou após o período de chuvas, o que contribui para a maior riqueza nestes períodos, com substituição temporal das espécies (Lande 1996; Bossart et al. al. 2006; Pozo et al. 2008; Checa et al. 2014; Freire Junior e Diniz 2015). Isto sugere complementaridade temporal da diversidade modulada pela sazonalidade através da variação dos recursos de habitat disponíveis em diferentes intervalos de tempo (Castro e Espinosa 2015; Beirão et al. 2017; Freire Junior e Diniz 2015; Santos, Barbosa & Cardoso em prep.). Aliada à sazonalidade, variações na estrutura de habitat nas florestas tropicais secas contribuem para a diversidade de espécies de borboletas, havendo diferença de composição de espécies entre as estações ou trimestres do ano, apontando para a variação de microhabitats, principalmente perceptível na estação seca (Frederic et al. 2005; Menèndez et al. 2007; Checa et al. 2014). A influência da qualidade de habitat sobre comunidades foi observada em sistemas com diferentes graus de sucessão ou degradação, havendo mais espécies em ambientes mais conservados, com maior proporção de espécies de distribuição restrita (Spitzer et al. 1987; Ghazoul 2002; Basset et al. 2008; Sundufu e Dumbuya 2008).

PAISAGEM

Influência de elementos da paisagem

Por serem ecossistemas naturalmente abertos, a dispersão e percepção do habitat pelas borboletas em sistemas fragmentados é diferente do encontrado em florestas úmidas, inclusive apresentando área de vida ou distância de dispersão (200- 370 m em savanas; Shahabuddin & Terborgh 1999; Marini-Filho & Martins 2010) maiores do que em floretas fechadas (100-200m na Mata Atlântica; Ribeiro et al. 2008). Em alguns estudos de paisagem, são observadas relações neutras ou negativas entre a quantidade de habitat e a riqueza e abundância, apontando para influência negativa da antropização, mas positiva da heterogeneidade de habitat,

48 considerando matriz agrícola diversa, localmente e em escala de paisagem (Vester et al. 2007; Akite 2008; Jew et al. 2015; Paz et al. 2019). As relações com habitat e paisagem ainda são pouco claras, mas algumas estratégias de manejo são sugeridas: a “bottom-up food chainrestoration”, uso de corredores ecológicos (Buckley &Nabhan 2016; Gallego-Lopez et al. 2019), e uso de diferentes grupos bioindicadores para diagnósticos e monitoramentos, considerando que as subfamílias ou tribos respondem de formas distintas aos distúrbios (Fermon et al. 2001; Bonebrake et al. 2016). No geral, o impacto, em maior parte negativos, da alteração ou degradação ambiental são similares a outros ecossistemas. Notando que muitos estudos foram realizados em áreas protegidas, mas sentimos falta de mais estudos comparativos em áreas preservadas e não, como também, sobre impactos da quantidade e conectividade de habitat e influência da paisagem sobre a biodiversidade em diferentes escalas. Por outro lado, mais da metade das áreas estudadas nos trabalhos de nossa busca, não é protegida legalmente, talvez por falta de investimento científico e governamental. São questões importantes a serem debatidas, visto que o manejo sustentável de áreas florestais em meio rural e a criação de unidades de conservação são algumas das necessidades desses ecossistemas (FAO 2012; Lehmann & Parr 2016).

BIOGEOGRAFIA E MACROECOLOGIA

Biogeografia e padrões em grandes escalas

A grande maioria de estudos biogeográficos em florestas tropicais secas foram realizados regional ou continentalmente com plantas (Pennington et al. 2000; Portillo-Quintero & Sánchez-Azofeifa 2010; Banda-R et al. 2016) ou multitaxa (Bowman et al. 2010). De resto, as poucas informações mais completas referem-se aos vertebrados, sendo escassas informações sobre a distribuição de espécies de invertebrados. Por exemplo, o mais recente estudo global em ecossistemas secos comparou riqueza de plantas vasculares e vertebrados (mamíferos, aves e anfíbios), mas não inclui nenhum táxon de invertebrados por falta de dados em ampla escala (Murphy et al. 2016).

Mesmo assim, alguns trabalhos sobre macroecologia de borboletas têm sido realizados. O escopo, no entanto, ainda é reduzido, sendo restritos a poucas regiões, tais como Índia, Austrália e África do Sul (Kunte et al. 1999; Dingle et al. 2000; Botha et al. 2016). Em um estudo em larga escala em florestas savânicas da Austrália, Dalrymple et al. (2015) sugere que padrões de coloração de borboletas e aves estão relacionados a fatores abióticos macroecológicos, principalmente a intensidade e qualidade da luz no ambiente. Os autores relatam que cores mais diversas são encontradas em áreas com maior input energético e produção primária. Gradientes latitudinais também foram relatados para variação de coloração em borboletas, aves e flores (Dalrymple 2018). Observou-se também que a migração e diversidade de espécies de borboletas australianas está relacionada a variação de latitude, de forma dissociada (inclusive inversa) da pluviosidade e umidade do solo (Dingle et al. 2000). Assim, a Austrália se mostra um polo em estudos relacionados ao tema de padrões latitudinais. Porém relações intercontinentais são poucos exploradas, o que dificulta comparações com nossos resultados da distribuição de riqueza. Na relação que encontramos entre a riqueza de borboletas e a latitude, a direção de gradiente de latitude é complexo e varia entre os domínios, por exemplo, algumas das áreas mais ricas estão no México e Austrália (Fig. 8a), distantes entre si e do Equador. Isso diferente do geralmente encontrado nas bem estudadas florestas úmidas, o que pode refletir variações em grandes escalas temporais e espaciais, tanto geomorfológicas quanto biogeográficas, que merecem ser investigadas (Wiens & Donoghue 2004; Kent 2005; Bonebreake et al. 2010). Um tema abordado nos artigos sobre padrões biogeográficos foi a distribuição de espécies de borboletas continentais e insulares. Houve divergência de táxons devido a barreiras geográficas e vicariância recente (do Quaternário), havendo variação de endemismos e fenótipos, tanto na Austrália (Braby 2008) quanto em Cuba (Smith et al. 1998). Já na África do Sul, comparações de assembleias de artrópodes apresentaram dissimilaridade funcional de fitófagos (incluindo as borboletas) entre savanas e campos, mas dissociado da composição vegetacional, o que ainda não é claro (Botha et al. 2016). Em uma comparação da herbivoria multitaxa em florestas do novo e velho mundo, tanto elementos biogeográficos, como eventos geológicos antes da extinção da megafauna, quanto ecológicos, como maiores densidades de grandes

50 herbívoros, diferentes métodos de caça indígenas e padrões de dispersão de frutas e flores no espaço e tempo - o que inclui espécies polinizadoras como borboletas -, distinguem as florestas paleotropicais das neotropicais no tempos atuais (Cristoffer & Peres 2003). Os estudos de modelagem com distribuição espécies e modelos climáticos ainda são restritos a poucos animais nos ecossistemas secos, e escassos para invertebrados. Em um dos poucos casos encontrados para este tipo de estudo em florestas tropicais secas, Beaumont et al. (2016) analisaram os efeitos das variações dos fenômenos El Niño e La Niña sobre a distribuição de três espécies de Nymphalidae nas savanas australianas. Os resultados mostram efeitos em menor extensão na qualidade de habitat influenciado por El Niño, e maior disponibilidade de recursos em condições mais amenas durante o fenômeno de La Niña, sendo a resiliência das espécies proporcional à intensidade dos eventos (Beaumont et al. 2016). Outro exemplo, no decorrer do século, alterações em decorrência das mudanças climáticas tem gerado picos de produtividade floral (de poucas semanas) no sudeste da América do Norte, influenciando alterações nos chamados “corredores de néctar” e, consequentemente, a dinâmica dos polinizadores, aves, besouros e borboletas (como a Monarca) (Buckley &Nabhan 2016).

CONSIDERAÇÕES FINAIS E OPORTUNIDADES DE PRESQUISA

Nosso trabalho buscou descrever o cenário geral do que já foi estudado nas florestas secas e savanas sobre borboletas, e identificar as principais lacunas de pesquisa. Encontramos muitos estudos e amplamente distribuídos no globo, descrevemos quantitativamente sobre os principais grupos taxonômicos, temas e regiões estudadas. Inclusive compilamos exemplos e discussões dos principais trabalhos publicados, a fim de revelar a riqueza de espécies e processos biológicos, ecológicos e evolutivos investigados nos ecossistemas secos. No geral, o nível de detalhamento dos estudos variou desde estudos multitaxa em que borboletas eram incluídas com outros grupos (classificadas dente de Arthropoda ou Insecta), como também relacionadas a plantas e vertebrados, até estudos focados em um grupo específico, como, por exemplo, Satyrinae e

Heliconiinae. No entanto, a grande maioria dos estudos abordou táxon(s) dentro de famílias, sendo Nymphalidae a família mais bem estudada. Encontramos forte associação da ecologia das borboletas (larval e adultos), preferência de habitat e sazonalidade dos recursos, mostrando co-evolução entre borboletas e hospedeiras C- 4, como também de plantas, borboletas e formigas, por exemplo (Kaminski 2008; Baechtold et al. 2012; Nokelainen et al. 2016; Alves-Silva et al. 2018). Apesar de grupos bastante diversos e relacionados a importantes interações ecológicas, faltam pesquisas sobre Papilionidae, Pieridae e Riodinidae, principalmente. A maioria dos estudos foram realizados nas Américas (domínios Neotropical e Panamenho), exceção feita para a preponderância de estudos com Pieridae na Australasia e Satyrinae na região Afrotropical. Estudos exclusivos de Hesperiidae e Lycaenidae não foram encontrados nos trópicos africanos. Já na região Neotropical, são inexistentes estudos multitaxa, nem de ecossistemas ou macroecológicos, apesar das grandes dimensões e diversidade do continente. As florestas secas são altamente sazonais e ricas em processos adaptativos (Braby 1994, 1995; Everett et al. 2012). Segundo nosso mapa comparativo e os estudos encontrados, a riqueza de espécies de borboletas varia entre regiões (Luna- Reyes et al. 2012; Checa et al. 2014; Essens et al. 2014; Freire Junior e Diniz 2015), havendo diferentes elementos ambientais (latitude, altitude, qualidade de habitat, etc.) atuando sobre a distribuição de espécies, no tempo e no espaço, além do clima, inclusive quando se considera escalas continentais ou globais, constituindo um universo complexo e biodiverso. Observando os aspectos mais importantes e os temas menos abordados, destacamos a seguir as principais lacunas e prioridades de pesquisa: 1. Alterações na paisagem, distúrbios ambientais e efeitos da fragmentação sobre as comunidades biológicas. Sendo necessário o maior esforço científico, principalmente considerando as interfaces ambientais e socioeconômicas, entre as florestas e a necessidade produtiva nas áreas povoadas, como também criação de áreas protegidas. 2. Os aspectos morfisiológicos como reflexo adaptativo às variações ambientais ainda são restritos a poucos táxons e regiões. Então, ressaltamos a importância e oportunidade de investigação desses processos, inclusive em populações de espécies aparentadas ocorrentes em áreas distintas e comparações entre

grupos. Mais pesquisas de longo prazo são imprescindíveis para investigar essas variações sazonais e as adaptações biológicas e comportamentais, sobretudo para incluir as variações interanuais e biogeográficas. 3. Abordagens relacionando história de vida e evolução, como diapausa e dispersão das borboletas e relações com planta hospedeira, além de elementos como padrão de tamanho, cor e sexo, são necessárias e interessantes objetos de estudo. Assim como, aspectos que relacionam percepção da qualidade do recurso e do habitat, variação de herbivoria entre machos e fêmeas, e estratégias adaptativas da interação inseto-planta. 4. As diferenças fisionômicas, climáticas e de biodiversidade entre as Florestas Secas e Savanas, e as regiões transicionais com outros biomas. Esses aspectos devem ser lavados em conta em estudos futuros e na implantação de áreas prioritárias para a conservação. 5. Estudos de modelagem com distribuição de espécies e modelos climáticos ainda restritos, sendo a investigação de alterações nos ambientes secos e sua biota frente às mudanças climáticas e impacto humano um desafio, considerando os aspectos sazonais, mas também muito importante em aspectos ecológicos e socioeconômicos. Como também, incorporar e discutir as recentes e promissoras medidas de diversidade filogenética (relações de parentesco) e diversidade funcional (relações de caracteres), que tem se mostrado de maior sentido biológico e mais sensíveis na detecção de repostas das espécies e comunidades às mudanças ambientais (Webb et al. 2002).

Considerando a riqueza de espécies de borboletas, a sua ampla distribuição e diversidade biológica e funcional nas florestas secas e savanas, como nossos resultados revelaram, a conservação do grupo e de seu habitat em uma perspectiva global, deve levar em conta todos esses aspectos ecológicos citados. Estando aberto caminhos para o esforço de pesquisa do conhecimento básico a monitoramentos, experimentos, como também aprimoramento de ideias de manejo em áreas produtivas e povoadas e medidas conservacionistas em diferentes escalas espaciais, desde locais a globais. Como também, para dar suporte ao biomonitoramento e conservação de áreas, sobretudo em ambientes sob pressão antrópica e de condições ambientais extremas como o semiárido.

REFERÊNCIAS

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MATERIAL SUPLEMENTAR

Tabela S1 – Etapas de triagem e organização dos dados coletados nos artigos, segundo a busca realizada na plataforma Web of Science, sobre borboletas nas Florestas Tropicais Secas.

Nº Nº Etapa Descrição Descrição artigos artigos Florestas Secas e Savanas Florestas Úmidas Registros identificados por meio de pesquisa na Registros identificados por meio de pesquisa na plataforma Thomson ISI Web of Science, a partir plataforma Thomson ISI Web of Science, a partir das das palavras-chave de busca: semiarid OR palavras-chave de busca: semiarid OR semi-arid OR semi-arid OR "dry forest" OR "dry tropical forest" "dry forest" OR "dry tropical forest" OR "dry broadlea*" OR "dry broadlea*" OR savanna OR shrubland* OR savanna OR shrubland* OR "tropical grassland*" OR "tropical grassland*" OR deciduous OR OR deciduous OR "seasonal* dry" OR tropical OR "seasonal* dry") AND (butterfl* OR papilion* OR "humid forest" OR "moist forest" OR "moist broadleaf" hesperi*), refinado pelas categorias WS de OR semideciduous OR semi-deciduous OR "rain 339 ciências biológicas e ambientais: Ecology OR 1085 forest" OR rainforest) AND (butterfl* OR papilion* OR Identificação artigos Environmental Sciences OR Forestry OR artigos hesperi*), refinado pelas categorias WS de ciências Biodiversity Conservation OR Zoology OR biológicas e ambientais: Ecology OR Environmental Multidisciplinary Sciences OR Evolutionary Sciences OR Forestry OR Biodiversity Conservation Biology Or Entomology OR Agriculture OR Zoology OR Multidisciplinary Sciences OR Multidisciplinary OR Biology OR Physiology Or Evolutionary Biology Or Entomology OR Agriculture Biochemistry Molecular Biology OR Genetics Multidisciplinary OR Biology OR Physiology Or Heredity OR Environmental Studies. Foi Biochemistry Molecular Biology OR Genetics considerado o período de 1945 a dez/2019, no Heredity OR Environmental Studies. Foi considerado SCI -EXPANDED. o período de 1945 a dez/2019, no SCI -EXPANDED. Artigos selecionados com foco em borboletas ou Artigos selecionados com foco em borboletas ou 243 associadas a outros organismos, restrito a 769 Triagem associadas a outros organismos, restrito a aspectos artigos aspectos biológicos e ecológicos. (96 artigos artigos biológicos e ecológicos. (316 artigos excluídos). excluídos) . Registros dentro do domínio das Florestas 166 401 Registros dentro do domínio das Florestas húmidas Inclusão Secas e Savanas (FSS), segundo Pennigton et artigos artigos (368 artigos excluídos). al. (2018). (77 artigos excluídos).

Título, autores, ano de publicação, jornal, país. Informações 167 Além de identificação de abordagem de - - cienciométricas artigos pesquisa, área de estudo, táxon estudado e escala. (Incluímos um artigo próprio em prep.) Localização geográfica (coordenadas), tipo de Informações 167 floresta/bioma (Pennington et al. 2018), domínio - - geográficas artigos zoogeográfico (Holt et al. 2013). (201 pontos amostrados, sendo 144 locais diferentes) Dados de 53 Dados de riqueza de borboletas, localização - - biodiversidade artigos geográfica. (78 pontos amostrados)

Tabela S2 - Resumo das informações coletas nos 167 artigos obtidos na pesquisa cienciométrica. Os artigos com valores de riqueza, foram usados nas análises de biodiversidade. S = riqueza de espécies, Papi-Hesp = Papilionoidea-Hesperioidea, Savanna = Savanna & Grasslands; Scale: L = Local, R = Regional, C = Continental, G = Global; Research approach: Biod = Biodiversity, Expe = Experiment, Meta = Metanalise/others, Obs = Observational; Ecosystem disturbances = Ecosystem disturbances/Management, Habitat struture = Habitat structure/Sucession, Macroecology = Macroecology/Global changes. Os artigos estão em ordem cronológica de publicação.

Ref. Author Country Forest/biome Realm Taxon Scale Approach Subject area S 1 Young 1981 Dry forest Global Nymphalidae G Review Biogeography 2 Spitzer et al. 1987 Vietnam Savanna Oriental Papilionoidea L Biod Habitat structure 49 3 Brakefield & Reitsma 1991 Tanzania Savanna Afrotropical Nymphalidae L Expe Population ecology 4 Thompson & Pellmyr 1991 Global Global Lepidoptera G Review Ecological interactions 5 Jones 1992 Australia Savanna Australian Pieridae L Expe Life history 6 Pinheiro & Ortiz 1992 Brazil Savanna Neotropical Nymphalidae L Biod Habitat structure 46 7 Holloway et al. 1993 Malawi Savanna Afrotropical Nymphalidae L Expe Genetic/Evoluction 8 Alonsomejia & Marquez 1994 Costa Rica Dry forest Panamanian Nymphalidae L Expe Ecological interactions 9 Braby 1994 Australia Savanna Australian Nymphalidae L Obs Life history 10 Monteiro et al. 1994 Malawi Savanna Afrotropical Nymphalidae L Expe Genetic/Evoluction 11 Owen et al. 1994 Gabon Savanna Afrotropical Nymphalidae R Meta Genetic/Evoluction 11 Owen et al. 1994 Ghana Savanna Afrotropical Nymphalidae R Meta Genetic/Evoluction 11 Owen et al. 1994 Tanzania Savanna Afrotropical Nymphalidae R Meta Genetic/Evoluction 12 Windig 1994 Malawi Savanna Afrotropical Nymphalidae L Expe Genetic/Evoluction 13 Windig et al. 1994 Malawi Savanna Afrotropical Nymphalidae R Expe Life history 14 Braby 1995 Australia Savanna Australian Nymphalidae L Obs Phenology/Seasonality 15 Braby 1995b Australia Savanna Australian Nymphalidae L Obs Phenology/Seasonality 16 Braby & jones 1995 Australia Savanna Australian Nymphalidae L Expe Population ecology 17 Jiggins et al. 1996 Equador Dry forest Neotropical Nymphalidae R Expe Biogeography 17 Jiggins et al. 1996 Peru Dry forest Neotropical Nymphalidae R Expe Biogeography 18 Roskam & Brakefield 2016 Malawi Savanna Afrotropical Nymphalidae L Expe Life history 19 McMillan et al. 1997 Equador uncertain Neotropical Nymphalidae C Expe Genetic/Evoluction 20 Brakefield et al. 1998 Malawi Savanna Afrotropical Nymphalidae L Expe Life history 21 Jiggins & Davies 1998 Equador Dry forest Neotropical Nymphalidae C Expe Genetic/Evoluction 22 Smith et al. 1998 Cuba Dry forest Neotropical Papi-Hesp L Biod Biogeography 111 23 Smith et al. 1998b Quenia Savanna Afrotropical Nymphalidae R Expe Genetic/Evoluction 24 Kooi e Brakefield 1999 Malawi Savanna Afrotropical Nymphalidae L Expe Life history 25 Kunte et al. 1999 India Savanna Oriental Multitaxa L Biod Community dynamics 133 26 Morais et al. 1999 Brazil Savanna Neotropical Lepidoptera L Biod Ecological interactions 80 27 Roskam & Brakefield 1999 Malawi Savanna Afrotropical Nymphalidae L Expe Life history 28 Shahabuddin e Terborgh 1999 Venezuela Savanna Neotropical Nymphalidae L Biod Fragmentation 41 70

29 Dingle et al. 2000 Australia Savanna Australian Papilionoidea R Meta Macroecology 274 29 Dingle et al. 2000 Australia Savanna Australian Papilionoidea R Meta Macroecology 203 29 Dingle et al. 2000 Australia Savanna Australian Papilionoidea R Meta Macroecology 191 29 Dingle et al. 2000 Australia Savanna Australian Papilionoidea R Meta Macroecology 113 29 Dingle et al. 2000 Australia Savanna Australian Papilionoidea R Meta Macroecology 62 29 Dingle et al. 2000 Australia Savanna Australian Papilionoidea R Meta Macroecology 39 29 Dingle et al. 2000 Australia Savanna Australian Papilionoidea R Meta Macroecology 36 29 Dingle et al. 2000 Australia Savanna Australian Papilionoidea R Meta Macroecology 29 29 Dingle et al. 2000 Australia Savanna Australian Papilionoidea R Meta Macroecology 6 30 Garcia-Barros 2000 Global Global Papi-Hesp G Meta Life history 31 Azerefegne et al. 2001 Etiopia Savanna Afrotropical Nymphalidae L Obs Population ecology 32 Fermon et al. 2001 Benin Savanna Afrotropical Papi-Hesp L Biod Biogeography 83 33 Kemp 2001 Australia Savanna Australian Nymphalidae L Expe Phenology/Seasonality 34 Kemp & Jones 2001 Australia Savanna Australian Nymphalidae L Expe Population ecology 35 Pieloor & Seymour 2001 Australia Savanna Australian Nymphalidae R Expe Life history 36 Swengel 2001 Savanna Global Arthropoda/Insects G Review Ecosystem disturbances 37 Wijngaarden & Brakefield 2001 Malawi Savanna Afrotropical Nymphalidae L Expe Life history 38 Braby 2002 Australia Savanna Australian Nymphalidae L Meta Life history 39 Ghazoul 2002 Thailand Savanna Oriental Papi-Hesp L Biod Landuse/Landscape 53 40 Pinheiro et al. 2002 Brazil Savanna Neotropical Arthropoda/Insects L Obs Phenology/Seasonality 41 Wijngaarden et al. 2002 Malawi Savanna Afrotropical Nymphalidae L Expe Genetic/Evoluction 42 Zijlstra et al. 2002 Malawi Savanna Afrotropical Nymphalidae R Expe Life history 43 Cristoffer & Peres 2003 Savanna Global Multitaxa G Meta Biogeography 44 Ghazoul 2004 Thailand Savanna Oriental Multitaxa L Expe Ecological interactions 45 Hall et al. 2004 Costa Rica Dry forest Panamanian Riodinidae L Review Population ecology 46 Leon-Cortes et al. 2004 Mexico Dry forest Panamanian Papilionidae L Expe Population ecology 47 Oliveira & Freitas 2004 Brazil Savanna Neotropical Nymphalidae R Review Ecological interactions 48 Ramirez 2004 Venezuela Savanna Neotropical Arthropoda/Insects L Obs Ecological interactions 49 Janzen et al. 2005 Costa Rica Dry forest Panamanian Hesperiidae L Biod Biogeography 350 50 Shahabuddin & Ponte 2005 Venezuela Savanna Neotropical Nymphalidae L Biod Fragmentation 51 Bossart et al. 2006 Ghana uncertain Afrotropical Nymphalidae R Biod Fragmentation 59 51 Bossart et al. 2006 Ghana uncertain Afrotropical Nymphalidae R Biod Fragmentation 51 52 Fitzherbert et al 2006 Tanzania Savanna Afrotropical Papi-Hesp L Biod Habitat structure 186 53 Ramirez 2006 Venezuela Savanna Neotropical Arthropoda/Insects L Biod Phenology/Seasonality 54 Brakefield et al. 2007 Malawi Savanna Afrotropical Nymphalidae L Expe Life history 55 Pijpe et al. 2007 Malawi Savanna Afrotropical Nymphalidae L Expe Life history 56 Shapiro et al. 2007 Afeganistan Savanna Panamanian Pieridae G Expe Biogeography 56 Shapiro et al. 2007 Nepal Savanna Panamanian Pieridae G Expe Biogeography 57 Sims 2007 EUA Savanna Neartic Papilionidae L Expe Life history 71

58 Vester et al. 2007 Mexico Dry forest Panamanian Papilionoidea R Biod Landuse/Landscape 123 59 Akite 2008 Uganda Savanna Afrotropical Papilionoidea R Biod Landuse/Landscape 255 59 Akite 2008 Uganda Savanna Afrotropical Papilionoidea R Biod Landuse/Landscape 105 60 Basset et al. 2008 Gabon Savanna Afrotropical Arthropoda/Insects L Expe Habitat structure 61 Braby & Douglas 2008 Australia Savanna Australian Lycaenidae C Review Life history 62 Braby 2008 Australia Savanna Australian Papi-Hesp C Review Biogeography 251 62 Braby 2008 Australia Savanna Australian Papi-Hesp C Review Biogeography 123 62 Braby 2008 Australia Savanna Australian Papi-Hesp C Review Biogeography 85 63 Kaminski 2008 Brazil Savanna Neotropical Riodinidae L Obs Ecological interactions 64 Luna-Reyes et al. 2008 Mexico Dry forest Neartic Papilionoidea L Biod Community dynamics 220 64 Luna-Reyes et al. 2008 Mexico Dry forest Neartic Papilionoidea L Biod Community dynamics 171 64 Luna-Reyes et al. 2008 Mexico Dry forest Neartic Papilionoidea L Biod Community dynamics 148 64 Luna-Reyes et al. 2008 Mexico Dry forest Neartic Papilionoidea L Biod Community dynamics 143 64 Luna-Reyes et al. 2008 Mexico Dry forest Panamanian Papilionoidea L Biod Community dynamics 142 65 Nobre et al. 2008 Brazil Dry forest Neotropical Papi-Hesp L Biod Inventory 121 66 Sundufu & Dumbuya 2008 Sierra Leone Savanna Afrotropical Papi-Hesp L Biod Habitat structure 195 67 Bonebrake et al. 2009 El Salvador Dry forest Panamanian Papi-Hesp L Biod Inventory 84 68 Johnson et al. 2009 South Africa Savanna Afrotropical Arthropoda/Insects L Expe Ecological interactions 69 Larsen et al. 2009 Ghana Savanna Afrotropical Papi-Hesp L Biod Fragmentation 288 70 Maleque et al. 2009 Global Global Arthropoda/Insects G Review Ecosystem disturbances 71 Tiple et al. 2009 India Savanna Oriental Lycaenidae L Obs Population ecology 72 Torres et al. 2009 Mexico Dry forest Panamanian Nymphalidae L Expe Population ecology 73 Bonebrake et al. 2010 Global Global Papi-Hesp G Review Macroecology 74 Braby et al. 2010 Australia Savanna Australian Pieridae R Obs Biogeography 74 Braby et al. 2010 Australia Savanna Australian Pieridae R Obs Biogeography 75 Brakefield 2010 Madagascar Savanna Afrotropical Nymphalidae G Expe Genetic/Evoluction 76 Jong et al. 2010 Malawi Savanna Afrotropical Nymphalidae L Expe Life history 77 Kaminski et al. 2010 Brazil uncertain Neotropical Lycaenidae L Expe Ecological interactions 78 Lovell 2010 South Africa Savanna Afrotropical Arthropoda/Insects L Biod Inventory 99 79 Luna-Reyes et al. 2010 Mexico Dry forest Panamanian Papilionoidea L Biod Phenology/Seasonality 145 80 Palmer 2010 Australia Savanna Australian Arthropoda/Insects R Meta Phenology/Seasonality 81 Rodrigues et al. 2010 Brazil Savanna Neotropical Lycaenidae L Expe Ecological interactions 82 Abrahamczyk et al. 2011 Bolivia Dry forest Neotropical Arthropoda/Insects R Biod Community dynamics 69 82 Abrahamczyk et al. 2011 Bolivia Dry forest Neotropical Arthropoda/Insects R Biod Community dynamics 50 82 Abrahamczyk et al. 2011 Bolivia Dry forest Neotropical Arthropoda/Insects R Biod Community dynamics 40 83 Fragoso e Varanda 2011 Brazil Savanna Neotropical Hesperiidae L Obs Ecological interactions 84 Garcia et al. 2011 Mexico Dry forest Panamanian Hesperiidae L Expe Ecological interactions 85 Janzen et al. 2011 Costa Rica Dry forest Panamanian Hesperiidae L Meta Biogeography 86 Pacheco Filho et al. 2011 Brazil Dry forest Neotropical Hesperiidae L Obs Ecological interactions 72

87 Paluch et al. 2011 Brazil Dry forest Neotropical Papi-Hesp L Biod Inventory 197 88 Pereira et al. 2011 Brazil Savanna Neotropical Papi-Hesp L Biod Community dynamics 27 89 Baechtold et al. 2012 Brazil Savanna Neotropical Hesperiidae L Expe Ecological interactions 90 Bazelet & Samways 2012 South Africa Savanna Afrotropical Papi-Hesp L Biod Landuse/Landscape 36 91 Beirao et al. 2012 Brazil Savanna Neotropical Papilionidae L Obs Population ecology 92 Braby 2012 Australia Savanna Australian Pieridae R Obs Ecological interactions 93 Everett et al. 2012 Malawi Savanna Afrotropical Nymphalidae L Expe Genetic/Evoluction 94 Kaminski et al. 2012a Brazil Savanna Neotropical Lycaenidae L Obs Life history 95 Kaminski et al. 2012b Brazil Savanna Neotropical Pieridae L Obs Life history 96 Luna-Reyes et al. 2012 Mexico Dry forest Neartic Papilionoidea L Biod Inventory 501 96 Luna-Reyes et al. 2012 Mexico Dry forest Neartic Papilionoidea L Biod Inventory 494 96 Luna-Reyes et al. 2012 Mexico Dry forest Neartic Papilionoidea L Biod Inventory 331 96 Luna-Reyes et al. 2012 Mexico Dry forest Neartic Papilionoidea L Biod Inventory 226 96 Luna-Reyes et al. 2012 Mexico Dry forest Neartic Papilionoidea L Biod Inventory 116 97 Muniz et al. 2012 Brazil Savanna Neotropical Nymphalidae L Obs Ecological interactions 98 Nakahara et al. 2012 Colombia Savanna Neotropical Nymphalidae C Obs Taxonomy 98 Nakahara et al. 2012 Venezuela Savanna Neotropical Nymphalidae C Obs Taxonomy 99 Zacca e Bravo 2012 Brazil Dry forest Neotropical Papi-Hesp R Biod Inventory 144 99 Zacca e Bravo 2012 Brazil Dry forest Neotropical Papi-Hesp R Biod Inventory 44 100 Alves-Silva et al. 2013 Brazil Savanna Neotropical Lycaenidae L Expe Ecological interactions 101 Baechtold & Alves-Silva 2013 Brazil Savanna Neotropical Lycaenidae L Expe Ecological interactions 102 Essens & Hernandez-Stefanoni 2013 Mexico Dry forest Panamanian Lepidoptera L Meta Macroecology 327 103 Oliver et al. 2013 Malawi Savanna Afrotropical Nymphalidae L Expe Genetic/Evoluction 104 Rios et al. 2013 Brazil Savanna Neotropical Nymphalidae L Obs Population ecology 105 Robbins & Glassberg 2013 Venezuela Dry forest Panamanian Lycaenidae L Obs Taxonomy 105 Robbins & Glassberg 2013 Venezuela Dry forest Panamanian Lycaenidae L Obs Taxonomy 106 Saastamoinen et al. 2013 Malawi Savanna Afrotropical Nymphalidae R Expe Genetic/Evoluction 107 Vargas-Fernandezet al. 2013 Mexico Dry forest Panamanian Papilionidae L Obs Biogeography 108 Wilkerson et al. 2013 Quenia Savanna Afrotropical Pieridae R Expe Ecological interactions 108 Wilkerson et al. 2013 Quenia Savanna Afrotropical Pieridae R Expe Ecological interactions 109 Baechtold et al. 2014 Brazil Savanna Neotropical Hesperiidae L Obs Population ecology 110 Checa et al. 2014 Equador Dry forest Neotropical Nymphalidae L Biod Community dynamics 93 111 Essens et al. 2014 Mexico uncertain Panamanian Lepidoptera L Biod Phenology/Seasonality 485 112 Figueroa-Fernandez 2014 Mexico Dry forest Panamanian Papi-Hesp L Biod Community dynamics 188 113 Hernandez et al. 2014 Mexico Dry forest Neartic Lepidoptera L Expe Habitat structure 114 Hernandez-Mejia et al. 2014 Mexico Dry forest Panamanian Hesperiidae C Meta Biogeography 115 Revathy et al. 2014 India Savanna Oriental Papilionidae L Biod Community dynamics 15 116 Urbano et al. 2014 Colombia Dry forest Neotropical Papi-Hesp L Biod Community dynamics 126 117 Zacca et al. 2014 Brazil Savanna Neotropical Nymphalidae R Obs Taxonomy 73

118 Barbosa et al. 2015 Brazil Dry forest Neotropical Nymphalidae R Obs Taxonomy 119 Braby & Zwick 2015 Australia Savanna Australian Hesperiidae L Review Taxonomy 120 Castro & Espinosa 2015 Equador Dry forest Neotropical Papilionoidea L Biod Phenology/Seasonality 22 121 Dalrymple et al. 2015 Australia Savanna Australian Multitaxa C Expe Biogeography 122 de Souza et al. 2015 Brazil Savanna Neotropical Papilionoidea L Biod Inventory 146 123 Freire Junior & Diniz 2015 Brazil Savanna Neotropical Nymphalidae L Biod Phenology/Seasonality 62 124 Jew et al. 2015 Tanzania Savanna Afrotropical Papilionoidea L Biod Landuse/Landscape 104 125 Juan-Baeza et al. 2015 Mexico Dry forest Panamanian Hesperiidae L Expe Ecological interactions 126 Leite et al. 2015 Brazil Savanna Neotropical Nymphalidae L Obs Taxonomy 127 Martinez-Noble et al. 2015 Mexico Dry forest Panamanian Papi-Hesp L Biod Inventory 99 128 Monteiro et al. 2015 Malawi Savanna Afrotropical Nymphalidae L Expe Genetic/Evoluction 129 Pozo et al. 2008 Mexico uncertain Panamanian Papi-Hesp L Biod Phenology/Seasonality 359 130 Kishimoto-Yamada & Itioka 2015 Global Global Arthropoda/Insects G Review Phenology/Seasonality 131 Vargas-Zapata et al. 2015 Colombia Dry forest Panamanian Nymphalidae L Biod Community dynamics 132 Baechtold et al. 2016 Brazil Savanna Neotropical Lycaenidae R Expe Ecological interactions 133 Bergen et al. 2016 Savanna Global Nymphalidae G Expe Ecological interactions 134 Botha et al. 2016 South Africa Savanna Afrotropical Arthropoda/Insects L Biod Biogeography 62 135 Buckley & Nabhan 2016 Mexico Dry forest Neartic Nymphalidae L Obs Ecosystem disturbances 136 Mota & Oliveira 2016 Brazil uncertain Neotropical Lycaenidae L Expe Ecological interactions 137 Nokelainen et al. 2016 South Africa Savanna Afrotropical Nymphalidae L Expe Ecological interactions 138 Zacca et al. 2016 Brazil Dry forest Neotropical Nymphalidae R Obs Taxonomy 139 Alves-Silva et al. 2017 Brazil Savanna Neotropical Lycaenidae L Expe Ecological interactions 140 Baechtold et al. 2017 Brazil Savanna Neotropical Lycaenidae L Expe Ecological interactions 141 Baechtold et al. 2017 Brazil Savanna Neotropical Hesperiidae L Obs Life history 142 Beaumont et al. 2017 Australia Savanna Australian Nymphalidae L Expe Macroecology 143 Beirão et al. 2017 Brazil Savanna Neotropical Nymphalidae R Biod Community dynamics 39 143 Beirão et al. 2017 Brazil Dry forest Neotropical Nymphalidae R Biod Community dynamics 28 144 Casas-Pinilla et al. 2017 Colombia uncertain Neotropical Papilionoidea L Biod Community dynamics 121 145 Clayborn & Koptur 2017 EUA Savanna Neartic Papilionidae L Expe Ecological interactions 146 Hudson et al. 2017 Global Global Multitaxa G Meta Macroecology 147 Janzen et al. 2017 Latin America Dry forest Panamanian Hesperiidae L Expe Genetic/Evoluction 148 Martins et al. 2017 Brazil Savanna Neotropical Papi-Hesp R Biod Community dynamics 45 148 Martins et al. 2017 Brazil Savanna Neotropical Papi-Hesp R Biod Community dynamics 36 149 Roque et al. 2017 Brazil Savanna Neotropical Arthropoda/Insects L Biod Landuse/Landscape 64 150 Alves-Silva et al. 2018 Brazil Savanna Neotropical Riodinidae L Expe Ecological interactions 151 Arellano-Covarrubias et al. 2018 Mexico Dry forest Panamanian Riodinidae R Expe Habitat structure 152 Bachtold et al. 2018 Brazil Savanna Neotropical Lycaenidae L Expe Ecological interactions 153 Balmer et al. 2018 Malawi Savanna Afrotropical Nymphalidae L Expe Life history 154 Dalrymple et al. 2018 Australia Savanna Australian Papi-Hesp C Biod Macroecology 424 74

155 Dongmo et al. 2018 Camaron Savanna Afrotropical Nymphalidae R Expe Life history 155 Dongmo et al. 2018 Camaron Savanna Afrotropical Nymphalidae R Expe Life history 156 Freitas et al 2018 Brazil Savanna Neotropical Nymphalidae R Obs Taxonomy 157 Martinez-Adriano et al. 2018 Mexico Dry forest Panamanian Papi-Hesp L Biod Ecological interactions 114 158 Trujano-Ortega et al. 2018 Central America Dry forest Panamanian Riodinidae C Obs Taxonomy 159 Arellano-Covarrubias et al. 2019 Mexico Dry forest Panamanian Riodinidae R Meta Biogeography 160 Checa et al. 2019 Equador Dry forest Neotropical Papi-Hesp L Biod Community dynamics 231 161 Freitas et al. 2019 Brazil Savanna Neotropical Nymphalidae L Obs Life history 162 Gallego-Lopez et al. 2019 Colombia Dry forest Neotropical Papi-Hesp L Biod Community dynamics 81 163 Paz et al. 2019 Venezuela Dry forest Panamanian Hesperiidae L Biod Inventory 18 164 Ricardo-Molina et al. 2019 Colombia Dry forest Neotropical Lepidoptera L Biod Ecological interactions 165 Rosas-Echeverria et al. 2019 Mexico Dry forest Panamanian Papi-Hesp L Biod Inventory 119 166 Yoshimoto et al. 2019 Guatemala Dry forest Panamanian Papi-Hesp L Biod Inventory 103 167 Santos & Cardoso, em prep. Brazil Dry forest Neotropical Papilionoidea L Biod Inventory 50

Tabela S3 - Resultado de testes de ANCOVA entre os fatores metodológicos, geográficos e da área de estudo sobre a variação da riqueza de borboletas (Papilionoidea) nas Florestas Tropicais Secas, a partir de dados extraídos dos artigos da busca cienciométrica (n = 64), df = grau de liberdade.

df Deviance F p

Geographic Latitude 1 2233,5 0,00 0,957 Longitude 1 2288,6 1,04 0,784 Biome 1 2240,1 0,13 0,957 Realm 5 2844,5 11,49 0,008 country 13 2518,2 0,41 0,957 Methods Colletion type 5 716,14 3,19 0,064 Colletion 3 716,31 5,31 0,030 duration Scale spatial 2 516,73 1,85 0,353 Protection status 1 472,53 0,98 0,494 N sample 1 457,93 0,09 0,768 Year start 1 463,59 0,44 0,617 Study area Area (ha) 1 1287,50 0,35 0,560 Protection status 1 1273,60 0,01 0,930

Estrutura de comunidades (Capítulo 2 e 3) Resumo gráfico

moretta halice Foutainea

CAPÍTULO 2

BORBOLETAS E A DISTRIBUIÇÃO ESPAÇO-TEMPORAL DE HABITAT: GRUPOS FUNCIONAIS NA DINÂMICA DE COMUNIDADES EM UMA FLORESTA SECA

Larissa Nascimento dos Santos Silva Willian Wollace Araujo dos Santos Márcio Zikán Cardoso

Borboletas e a distribuição espaço-temporal de habitat: grupos funcionais na dinâmica de comunidades em uma floresta seca

Revista pretendida: J Insect Conservation

RESUMO

Em ambientes fragmentados e sazonais como as florestas secas, a disponibilidade de habitat e a variação climática são percebidas de diferentes formas pelos organismos. A distribuição das espécies pode ser determinada por filtros ambientais, sendo possível relacionar características funcionais e amplitude de nicho em diferentes escalas. As florestas secas são altamente diversas, mas escassas desse tipo de estudo. Portanto, é importante investigar o papel das mudanças ambientais como estruturadores de comunidades nesses ecossistemas complexos, considerando tanto a influência sobre a distribuição das espécies quanto as suas relações biológicas. Nosso objetivo foi estimar os efeitos da estrutura de habitat e da sazonalidade dos recursos sobre a abundância, riqueza e composição de borboletas frugívoras em gradientes de produtividade e de fragmentação, em uma floresta seca brasileira. Nós testamos as hipóteses de influência positiva da quantidade de recurso sobre a abundância e riqueza de espécies em um gradiente de produtividade e de cobertura de habitat, havendo variação na composição de espécies, as quais seriam distribuídas conforme suas características funcionais. A região Seridó, no Rio Grande do Norte, foi nossa área de estudo. Nós coletamos dados da fauna de borboletas frugívoras e de variáveis de habitat (densidade de arbóreo-arbustivas, cobertura de herbáceas, serapilheira e EVI), em 9 paisagens (6x6 km) de diferentes coberturas de habitat, durante três períodos (de baixa, média e alta produtividade), entre 2017 e 2018. Registramos 16 espécies e 5.997 indivíduos, cuja maior abundância ocorreu em alta produtividade e em paisagens de alta cobertura de habitat, enquanto a riqueza foi maior em média produtividade e em fisionomias arbóreo-arbustivas. A variação na disponibilidade espaço-temporal dos recursos tem como variáveis mais importantes a produtividade local (EVI) e a densidade de arbóreo-arbustivas. De modo que, as comunidades possuem sua dinâmica relacionada à produtividade e estrutura de habitat em diferentes escalas, cujos processos vegetacionais e ecológicos são evidenciados principalmente em paisagens de baixa e alta cobertura florestal, fortemente, associados à sazonalidade da precipitação. As espécies de borboletas respondem às mudanças no ambiente de diferentes formas, sendo possível observar os efeitos mais acentuados em características espécie-específicas, onde a produtividade e complexidade estrutural de microhabitats possibilitam alternância de espécies/grupos funcionais ao longo do ano e paisagens.

Palavras-chave: gradiente ambiental; borboletas frugívoras; sazonalidade; estrutura de habitat.

Butterflies and the spatiotemporal distribution of habitat: functional groups in the dynamics of communities in a dry forest

Intended magazine: J Insect Conservation

ABSTRACT

In fragmented and seasonal environments such as dry tropical forests, habitat availability and climate variation are perceived in different ways by organisms. The distribution of species can be provided by environmental filters, being possible to relate characteristics and niche amplitude in different scales. Dry forests are highly diverse, but scarce in this type of study. Therefore, it is important to investigate the role of environmental changes as community builders in complex ecosystems, considering both the influence on the distribution of species and their biological relationships. Our objective was to estimate the effects of habitat structure and the seasonality of resources on the abundance, richness and composition of frugivorous butterflies in gradients of productivity and fragmentation, in a Brazilian dry forest. We tested as hypotheses of positive influence of the amount of resource on the abundance and richness of species in a gradient of productivity and habitat cover, with variation in species composition, such as which are distributed according to their special characteristics. The Seridó region, in Rio Grande do Norte, was our area of study. We collected fauna data from frugivorous butterflies and habitat variables (density of tree- shrubs, herbaceous cover, litter and EVI), in 9 landscapes (6x6 km) of different habitat coverings, over three periods (low, medium and high productivity), between 2017 and 2018. We recorded 16 species and 5,997, whose highest occurrence occurred in high productivity and in landscapes with high habitat coverage, while the richness was higher in average productivity and in tree-shrub physiognomies. The variation in the space-time availability of resources has the most important variables: local productivity (EVI) and density of trees and shrubs. So, the communities have their dynamics related to productivity and habitat structure at different scales, vegetation and ecological processes are evidenced mainly in landscapes of low and high forest cover, strongly associated with the seasonality of the reserve. The species of butterflies to changes in the environment in different ways, being possible to observe the most accentuated effects in specific characteristics, where the productivity and structural complexity of microhabitats allow the alternation of species/funcional groups throughout the year and landscapes.

Keywords: environmental gradient; frugivorous butterflies; seasonality; habitat structure.

INTRODUÇÃO

Uma das principais indagações históricas na ecologia é a forma de estruturação das assembleias naturais no tempo e no espaço (Keddy 1992; Andrén 1994; Chase & Myers 2011). Os gradientes consistem em mudanças graduais em uma ou mais características físicas e estruturais dos habitats, levando a padrões de co-ocorrência de espécies contrastantes e, portanto, revelam a estrutura, dinâmica e funcionamento da comunidade em diferentes escalas (Tylianakis & Morris 2017). Muitos dos gradientes nos sistemas florestais são em decorrência da intervenção humana, como gradientes de fragmentação, de uso do solo ou de degradação (Pardini et al. 2009, Filgueiras et al. 2016), e outros podem ser naturais, como em sucessão ecológica ou gradiente climático (Bowman et al. 2010; Checa et al. 2014). A dinâmica das espécies nesses gradientes pode nos dar informações do requerimento ambiental a nível de espécie e de comunidade, como também, da capacidade de resistência e resiliência das espécies às alterações no habitat (Filgueiras et al. 2016; Spaniol et al. 2019). Considerando a visão determinística por controle ambiental para explicar a manutenção das comunidade, à medida que as relações de parentesco e de nicho ecológico interagem, a influência dos elementos ambientais sobre as características ecológicas (fenotípicas ou funcionais) das espécies podem determinar a sua coexistência na comunidade (MacArthur & Wilson 2001; Komonen et al. 2004; Leingartner et al. 2014). Ou seja, a ocorrência ou ausência das espécies no habitat pode ser direcionada por filtros ambientais, que operam em características e selecionam os conjuntos de características que são adequados para aquele ambiente (Keddy 1992). Dessa forma, as condições ou características do ambiente local exercem forte influência sobre a biota e suas interações, determinando a distribuição das espécies a depender da amplitude de nicho (nicho Eltoniano, Soberón 2007), em diferentes escalas espaciais ou temporais (Kent 2005; Ribeiro et al. 2011; Morante- Filho et al. 2016). A fragmentação e perda de habitat são fortes modificadores de processos naturais em florestas secas (Shahabuddin & Terborgh 1999; Veddeler at al. 2005, Bossart et al. 2006, Sundufu & Dumbuya 2008). Assim como a forte sazonalidade climática, principalmente da precipitação, que determina a dinâmica da flora e fauna nesses ambientes (Broadhead et al. 2003a; Prado 2003). As florestas tropicais secas

81 possuem distribuição global e são florestas decíduas arbóreas e savânicas, que abrigam patrimônio genético e de biodiversidade únicos em suas diferentes ecorregiões e fisionomias (Silva & Castelletti 2003; Prado 2003; Silva et al. 2018; Pennington et al. 2018). Notoriamente, é um sistema vegetacional bastante complexo e sensível às alterações ambientais, sendo útil a investigação da distribuição de habitat e comportamento da biota para dar suporte a ações de conservação. Insetos herbívoros, como borboletas, possuem intensa relação com as plantas e são usados como modelos biológicos em estudos de ecologia de comunidades e monitoramento de mudanças ambientais (Brown 1997b, Thomas et al. 2005; Barlow et al. 2007a; Bonabrake et al. 2010). Segundo a literatura, as respostas a processos de fragmentação e distribuição de habitat podem variar entre espécies de borboletas generalistas e especialistas de habitat, como já visto em floretas úmidas e temperadas (Davis et al. 2007; Williams et al. 2010; Schultz et al. 2012; Soga & Koike 2012; Vasconcelos 2013). Esse tipo de abordagem funcional, onde espécies que compartilham características semelhantes podem ser agrupadas, considera que elas respondem ao ambiente de forma similar (Keddy 1992), assim, características ou grupos funcionais presentes na comunidade podem fornecer informações sobre o uso e a disponibilidade dos recursos no habitat (Mason et al. 2005). As relações de grupos funcionais com a distribuição de recursos e o estabelecimento de alguns padrões é estudado há anos em floretas úmidas, com vários grupos de animais, principalmente, borboletas, aves e mamíferos (DeVries et al. 1997; Brown & Freitas 2000; Pardini et al. 2009; Ribeiro et al. 2011, 2012; Brito et al. 2014; Coelho et al. 2016; Filgueiras et al. 2016; Morante-Filho et al. 2016). Em floretas secas ou de vegetação aberta, geralmente, a maioria das espécies são simplesmente consideradas generalistas (Shahabuddin & Terborgh 1999; Bossart et al. 2006; Sundufu & Dumbuya 2008), faltando investigação sobre a existência de grupos funcionais ou caracteres selecionados por filtros ambientais, os quais supostamente são fortemente relacionados à sazonalidade climática e fenologia vegetacional (Pozo et al. 2008; Nobre et al. 2012; Freire Junior & Diniz 2015). As espécies de borboletas frugívoras fazem parte de várias subfamílias dentro da família Nymphalidae (Freitas & Brown 2004). Além das relações filogenéticas, as espécies possuem características de história de vida e amplitude de nicho variável (Brown 1997b; Bonebrake et al. 2010). Sabendo que as relações entre as

82 características e o ambiente não são explicadas apenas por processos ecológicos atuais, tanto as relações funcionais quanto a composição das espécies podem ajudar a elucidar a estruturação das comunidades e as consequências da perda de biodiversidade para o seu funcionamento (Fortunel et al. 2014). Então, espécies ou grupos funcionais são influenciados por gradientes em florestas de caatinga? Quais são os principais preditores da estrutura das comunidades? Para responder essas questões, e atentando aos cuidados na definição de grupos funcionais quanto à representatividade da comunidade (Keddy 1992; Spaniol et al. 2019), agrupamos as borboletas quanto à especificidade alimentar, preferência de habitat e distribuição temporal. Nosso objetivo foi investigar os efeitos da estrutura de habitat e da sazonalidade dos recursos sobre a estrutura de comunidade de borboletas frugívoras em paisagens fragmentadas em uma floresta seca, verificando como grupos funcionais respondem aos gradientes de produtividade e de fragmentação. Nossas hipóteses são que, i) haverá influência positiva da quantidade de recurso sobre a abundância e riqueza de espécies em um gradiente de produtividade e de cobertura de habitat, havendo mais espécies e em maior abundância em período de alta produtividade e em paisagens de maior cobertura. ii) A estrutura do habitat influi na composição de espécies, cujos efeitos variam em escala temporal e espacial, ocorrendo dissimilaridade principalmente no período mais seco e em paisagens de baixa cobertura, refletindo a variação climática de produtividade e da degradação. Além disso, iii) a ocorrência das espécies refletirá os filtros impostos nesse ecossistema, havendo variação na distribuição de grupos funcionais entre fisionomias, cobertura de habitat na paisagem e produtividade, onde espécies generalistas terão distribuição ampla em detrimento de espécies de preferência alimentar ou de habitat restrita.

MATERIAIS E MÉTODOS

Área de estudo

A vegetação de caatinga no Rio Grande do Norte é composta por áreas degradas, áreas bastante povoadas e remanescentes florestais em um mosaico de

83 fisionomias caracterizado por vegetação caducifólia espinhosa e não espinhosa, corpos d’água perenes e sazonais, serras, e forte sazonalidade climática e vegetacional (Prado 2003; Amorim et al. 2005). O Rio Grande do Norte é o segundo estado com maior abrangência do bioma Caatinga (95%), mas estimamos que possui apenas 45% da cobertura florestal (MMA 2016) (Fig. 1). Geomorfologicamente, a região possui altitudes médias de 150-600 m. A média anual de temperatura é 29 - 35ºC e pode chegar a 15°C nas áreas mais elevadas (Castelletti et al. 2003). A precipitação média é de 250-800 mm/ano, e o período de chuvas mais intensas varia dependendo da região, resumindo-se a três ou quatro meses entre fevereiro e maio (Amorim et al. 2005). O Seridó compreende a região centro-sul do estado, e contém áreas de caatinga arbóreo-arbustiva da Depressão Sertaneja Setentrional, áreas dentre ou próximas das apontadas como degradadas, com risco de desertificação e prioritárias para conservação da Caatinga (Ca231, Ca234, Ca246; MMA 2016). Em toda a região, as áreas remanescentes de floresta estão em meio a serras, açudes e plantações, onde nas áreas mais planas e próximas a corpos d’água existem vários povoados agropecuaristas. Esse estudo abrangeu três municípios: Caicó, Currais Novos e Serra Negra do Norte. Estabelecemos alguns critérios de padronização de seleção das paisagens: matriz de meio rural, distância da área urbana (mín. 1 km) e distância entre paisagens (mín. 4 km). Para delimitá-las, usamos a imagem classificada de cobertura e uso do solo, a partir da composição de imagens LANDSAT de 30 x 30 m, de janeiro a junho de 2016, que está disponível em Mapbiomas (http://mapbiomas.org/pages/database /mapbiomas_collection). Através do software QGis 2.18 (GDAL 2013), a imagem foi reclassificada em duas classes – vegetação nativa (habitat), considerando a caatinga arbóreo-arbustiva e savana (classes Floresta densa e Floresta aberta do Mapbiomas), e não-vegetação florestal (matriz).

Figura 1 – a) Mapa de cobertura remanescente de caatinga no RN (Mapbiomas) e localização das áreas de estudo na região do Seridó. As cores representam as categorias de cobertura vegetal (C20 - vermelho, C40 - amarelo e C60 - azul). b) Disposição das unidades amostrais em função da cobertura vegetal. c-e) Representação dos três períodos de coleta, em ordem crescente de produtividade: jun.2017, jun.2018 e abr.2018, respectivamente.

Organismos e metodologia de coleta

Organismos de fácil amostragem e grande popularidade, as borboletas são largamente usadas como modelos biológicos em estudos de ecologia de comunidades e monitoramento de mudanças ambientais. Em geral, são bons preditores devido à sua abundância, riqueza de espécies, ciclo de vida curto, sensibilidade a distúrbios, e importância no funcionamento dos sistemas naturais (Brown 1997b; DeVries et al. 1997).

Além disso, as espécies possuem diferentes características morfofisiológicas e ecológicas como, a preferência alimentar, dependência ou não de habitat, o tamanho corporal e capacidade de dispersão, e variação na distribuição temporal (Scott 1986, Wolda 1992, Soga & Koike 2012, Vasconcelos 2013). Nós as dividimos em grupos funcionais, determinados com base na literatura, quanto a especificidade de hospedeira na fase larval (Komonen et al. 2004), preferência de habitat do adulto (Zacca & Bravo 2012, Filgueiras et al. 2016) e sazonalidade ou distribuição temporal (Nobre et al. 2008, Freire Jr & Diniz 2014, Santos, Barbosa & Cardoso, em prep.). As seguintes categorias foram utilizadas: Amplitude de dieta (Host): monófaga (cuja lagarta se alimenta de uma espécie de planta), oligófaga (um gênero), polífaga (vários gêneros de uma família) ou generalista (mais de uma família). Habitat: Floresta (borboleta adulta ocorre na caatinga arbórea), Campo (campo rupestre), Ambos ou generalista. Sazonalidade (Seasonality), restrita (borboleta adulta ocorre durante poucos meses do ano), sazonal (uma estação ou transições), anual (ano inteiro, geralmente espécies multivoltinas, que se reproduzem várias vezes durante o ano; Wolda 1988). As características morfofuncionais de cada espécie podem ser visualizadas na Tabela 2. As borboletas frugívoras (Lepidóptera: Nymphalidae) foram coletadas com armadilhas modelo Van Someren-Rydon, com isca fermentada (banana e caldo-de- cana), de modo que a amostragem pôde ser simultânea e padronizada em várias áreas e épocas do ano (Freitas et al. 2014). Em cada paisagem foram aleatorizadas cinco unidades amostrais (UA) distando, no mínimo, 2 km entre si, totalizando 45 unidades amostrais. Cada UA foi composta por quatro armadilhas em linha, distando 40-50 m entre si. As armadilhas foram abertas durante seis dias, com reposição de iscas a cada 48h. As coletas ocorreram em três períodos, jun.2017, abr.2018 e jun.2018, somando o esforço amostral de 1.080 horas, no total. Esses períodos são considerados chuvoso (abril) e pós-chuvas (junho) na região, ou seja, meses com variação de pluviosidade e consequente mudança no desenvolvimento vegetacional, sendo o primeiro de chuvas intensas e o segundo de transição para a seca (Espig et al. 2004; Santos, Barbosa & Cardoso, em prep.). Como também, são períodos citados como de maior ocorrência de espécies e abundância de borboletas na Caatinga (Nobre et al 2012; Silva et al. em prep.), o que nos permitiu otimizar a amostragem e considerar a variação sazonal.

Coleta dos dados ambientais

As paisagens além de seus diferentes níveis de cobertura florestal possuem variações locais na estrutura de habitat e fisionomias distintas, o que afeta a distribuição de recursos (Tab. S1, em Material Suplementar). Para investigar esses efeitos sobre as borboletas, quantificamos a densidade da vegetação arbóreo- arbustiva, cobertura de herbáceas, serapilheira e EVI ( Enhanced vegetation index ), como medida de produtividade local (Tabela 1). Esse índice minimiza os efeitos de solos e da atmosfera, sendo mais sensível às variações na estrutura do dossel (Erasmi et al. 2014). Nós consideramos também a porcentagem de cobertura de habitat em cada uma das nove paisagens, como variável de influência da quantidade de habitat disponível em escala de paisagem (Pardini et al. 2009). As variáveis de estrutura de habitat foram coletadas em um raio de 5 m em torno de três armadilhas. Todos os dados foram estimados por um único coletor, para garantir a padronização dos dados. Também aleatorizamos a armadilha e direção cardeal da trena a cada coleta. Estes dados foram coletados durante os três períodos , para permitir a avaliação da associação com a fauna de borboletas e da influência da produtividade. No caso de borboletas frugívoras, a escolha das variáveis de habitat pode ser biologicamente justificada, pois estão relacionadas à disponibilidade de recursos e abrigo para lagartas e adultos (recurso herbáceo e arbóreo-arbustivo), influência no microclima e complexidade (todas as variáveis) e possível substrato para estivação (serapilheira) (Scott 1986; Braby 1995a; Schultz et al. 2012). Os três períodos de coleta foram classificados em períodos de produtividade, o que reflete a variação da estrutura de habitat melhor do que a sequência cronológica. Para isso, baseamo-nos na variação dos valores de índice EVI e abundância de borboletas, respectivamente: baixa (jun.2017; índice médio±sd, EVI = 0,23 ± 0,07), média (jun.2018; EVI = 0,29 ± 0,10) e alta produtividade (abr.2018; EVI = 0,43 ± 0,06) (Fig. 1S). As fisionomias, considerando a predominante em cada UA, foram associadas em três categorias: arbórea, arbóreo-arbustiva e campo aberto ou rupestre. Assim, investigamos a distribuição e composição de borboletas frugívoras em diferentes escalas, e investigando os efeitos de gradiente de produtividade e de cobertura de habitat (Fig. S2).

Tabela 1 - Resumo das variáveis ambientais de estrutura de habitat e categorias ambientais utilizadas no estudo de borboletas na região Seridó. As variáveis de estrutura de habitat foram coletadas em raio de 5 m em torno das armadilhas, nos três períodos de coleta.

Covariável Sigla Descrição Estrutura de habitat Densidade de Tree Número de arbustos/árvores com DAS (diâmetro na arbóreo-arbustivas altura do solo) ≥ 1cm e altura ≥ 1m (dentro do raio de 5 m nas armadilhas). Cobertura de Herb Cobertura de herbáceas em quadrate de 1x1 m (em herbáceas proporção). Serapilheira Litter Profundidade da serapilheira (em cm), medida como média de três pontos em quadrates de 1x1 m. Produtividade local EVI Valores de EVI em cada UA. Índice vegetativo EVI, derivado das imagens do sensor MODIS (resolução 250m), a bordo dos satélites Terra e Aqua (site SATVeg). Porcentagem de Landcover Porcentagem de cobertura de caatinga (arbóreo- habitat arbustiva e savana) nas paisagens de 6 x 6 km (Mapbiomas). Categorias ambientais Fisionomia local Physio Fisionomia da UA: Arbórea, predominância de árvores altas com mais de 4 m; Arbóreo-arbustiva, arvores e arbustos com presença de herbáceas; Campo aberto, árvores ou arbusto espaçados e cobertura herbáceas rasteira, muitas vezes com rocha exposta. Cobertura florestal Cover Categoria de cobertura florestal em bloco com base na percentagem de habitat das paisagens: baixo (20 - 30 %), médio (30 - 50 %) e alto (> 50 %). Período de Prod Períodos de produtividade: baixa (jun.2017), média produtividade (jun.2018) e alta (abr.2018).

Figura 2 – Métodos de coleta: a) armadilha de isca para captura das borboletas frugívoras. b) coleta dos dados ambientais, em raio de 5 m da armadilha e utilizando quadrate de 1x1 m. Representação das três fisionomias encontradas na região Seridó: c) campo aberto; arbóreo-arbustiva e arbórea.

Análises

A comunidade e distribuição de grupos funcionais

A descrição da comunidade de borboletas da região Seridó foi realizada a partir de componentes faunísticos de abundância, riqueza, frequência e dominância das espécies. Comparamos a abundância acumulada e riqueza de espécies entre períodos de produtividade, cobertura florestal e fisionomias. Para isso, geramos curvas de rarefação e estimativas de riqueza em números de Hill ( 0D, insensível à frequência das espécies), usando o pacote iNext (Hsieh et al. 2016). Com testes de modelos lineares mistos (LME), verificamos a variação das comunidades, testando as variáveis dependentes (riqueza e abundância total e abundância de cada grupo funcional) em função de tratamentos fixos (Produtividade, Cobertura e Fisionomias) com randomização de 1000x das unidades amostrais (n = 135), usando o pacote nparLD . Essa função é não-paramétrica e analisa dados com medidas repetidas e fatores de aleatoriedade inter-unidades (Noguchi et al. 2012). Fizemos uma análise de ordenação por NMDS (escalonamento multidimensional não-métrico), utilizando a distância da matriz das abundâncias (Bray- Curtis) e a interpretamos classificando pelas categorias ambientais. Com esse tipo de análise, visualizamos a dispersões das amostras em um espaço multivariado, o que pode ser interpretado também como uma medida de diversidade beta entre as amostras (Borcard, Gillet & Legendre 2011). Complementarmente, para quantificar a contribuição individual (em percentagem) de cada espécie para a distinção entre os grupos usamos a função SIMPER, que se baseia em comparações pareadas de grupos de amostragem para encontrar a contribuição de cada espécie para a dissimilaridade média entre os grupos (Clarke 1993). Ambas as funções são do pacote vegan (Oksanen 2013). Assim, verificamos a distribuição das espécies ao longo de um gradiente ambiental e identificamos as espécies mais relacionadas com cada fisionomia, para determinar os grupos de preferência de habitat mais adequadamente à realidade ambiental da região, e complementar as informações da literatura.

Influência ambiental

Em análise exploratória, antes de todos os testes, foi verificada a multicolinearidade, homogeneidade e normalidade das variáveis ambientais, excluindo aquelas altamente correlacionadas (r ≥ 0,7) e com alto fator de inflação da variância (VIF ≥ 5). Também verificamos a homogeneidade multivariada da matriz de espécies entre as categorias ambientais, para atender às premissas das análises multivariadas. Considerando que nossas análises têm aspectos espaciais que podem influenciar os processos biológicos, nós avaliamos a autocorrelação espacial entre as amostras, que é a tendência de as variáveis serem associadas a determinada localização sendo semelhantes entre amostras vizinhas (Turner 2001). Utilizamos o índice de Moran (I) para testar a hipótese nula de ausência de autocorrelação entre a distância geográfica (distância euclidiana) das unidades amostrais e os valores de riqueza e abundância das borboletas, e de Mantel para a composição. Para avaliar os efeitos ambientais sobre a riqueza e abundância das borboletas, testamos a relação entre as variáveis com modelos lineares generalizados mistos (GLMM), utilizando o pacote lme4 (Bates et al. 2013) . Estes modelos constituem extensões de modelos lineares para medidas repetidas (amostras com correlação serial) e ajustam estruturas complexas por máxima verossimilhança (Burnham & Anderson 2002). Nós aceitamos modelos onde as variáveis eram significativas e com bom ajuste, verificado na uniformidade da distribuição dos resíduos simulados através do teste de Kolmogorov-Smirnov (George, Tsang & Wang 2003). Construímos os modelos com todas as amostras (n = 135), onde consideramos as variáveis dependentes (riqueza ou abundância) e as variáveis preditoras como fatores fixos (estrutura de habitat e categorias ambientais) controlados pelo fator aleatório ou elemento de correlação serial espacial (paisagens). Geramos modelos para os períodos de produtividade, separadamente, para verificar a relação entre as variáveis em cada um. Em seguida, testamos os efeitos das variáveis preditoras sobre a composição de espécies (distância de Bray-Curtis) através da Análise Permutacional de Variância (PERMANOVA), um método não-paramétrico que permite a análise de sistemas multi- fatoriais e hierárquicos (Anderson 2001). Aqui, as variáveis de estrutura de habitat

91 foram incluídas como covariáveis, e as categorias como fatores ambientais (Cover, Physio e Prod). Para testar a correlação entre a distribuição das espécies/grupos funcionais e a disponibilidade de recursos, nós realizamos teste de Mantel entre matrizes de dissimilaridade ambiental (distância euclidiana da estrutura de habitat) e da composição das espécies (distância de Bray-Curtis) no gradiente de produtividade, onde alta correlação implicaria em maior coocorrência das espécies (e características) e uso dos recursos disponíveis (Borcard, Gillet & Legendre 2011; Fortunel et al. 2014). Utilizamos testes não-paramétricos para respeitar a distribuição não-normal dos dados de fauna (W = 0,97, p = 0,003), e usamos ajuste à família Poisson. Nas análises de composição, as abundancias das espécies foram raiz transformadas, para garantir peso proporcional (Gotelli & Ellison 2011). Nos testes, os p-valores das hipóteses foram calculados por randomização de Monte Carlo (1000x) entre as amostras (Borcard, Gillet & Legendre 2011). Consideramos o R² ajustado para regressão (Jaeger et al. 2016), valores de p corrigidos por FDR (False Discovery Rate) para evitar erros do tipo I nas análises (Waite & Campbell 2006). Todas as análises foram realizadas no programa R 3.5.1 (R CoreTeam 2018).

RESULTADOS

Distribuição da riqueza, abundância e grupos funcionais

Na região do Seridó, coletamos 5997 indivíduos pertencentes a 16 espécies de borboletas frugívoras (Tab. 2). Encontramos representantes de todas as subfamílias de frugívoras, predominando a subfamília Biblidinae com sete espécies e 2430 indivíduos registrados (40,5% dos registros) e a Satyrinae, com quatro espécies (4,6% dos registros). Porém, a subfamília Charaxinae é a mais representativa da região em número de indivíduos, com apenas três espécies ( Fountainea halice, Fountaine glycerium e Hypna clytemnestra ) que somam juntas 3278 indivíduos (54,7%). Registramos duas espécies de Nymphalinae, Historis acheronta e Historis odius (unique ) (Tab. S3). Duas espécies dominantes representam 73% dos registros. Fountainea halice (Charaxinae) representou 44% do total (com 2.661 indivíduos), e Hamadryas februa (Biblidinae), 29% do total (1.768 indivíduos). Outras espécies foram bastante comuns,

92 como a F. glycerium (602 indivíduos ou 10% do total), Eunica tatila (510 indivíduos ou 8.5%) e Pharneuptychia phares (266 indivíduos ou 4.4%). Encontramos dois novos registros para a região Seridó, as espécies Yphthimoides affinis e Taygetis laches (unique) , em Currais Novos . Comparando os períodos de produtividade, a abundância de borboletas foi maior em alta produtividade (N = 2.918), somatório de indivíduos quatro vezes maior do que no período menos produtivo e mais seco (N = 720), e um pouco maior do que o registrado em média produtividade (N = 2.359). No geral, a riqueza de espécies observada foi menor em baixa produtividade (Sobs = 8 espécies), intermediária em alta produtividades (Sobs = 12) e maior em média (Sobs = 15), mas tendo a possibilidade de encontrar mais espécies, quando verificamos a riqueza esperada (ex. Sesp = 18 em Média produtividade, Tab. 3). Registramos mais espécies de borboletas na fisionomia arbóreo-arbustiva e no período de média produtividade. A riqueza de espécies de varia entre períodos de produtividade (LME F 1.4 = 44,3, p < 0,001, Tab. S4) e entre coberturas florestais (F 1.8 = 4,36, p = 0,06), havendo mais espécies no período de média produtividade e de forma similar entre coberturas (Fig. 3a). Não há diferença significativa de riqueza nem de abundância de borboletas entre categorias de cobertura ou fisionomias em um mesmo período de produtividade. Porém, associando a cobertura florestal e a produtividade, o número de indivíduos de borboletas aumentou gradualmente (Fig. 3a), de forma que, as paisagens de maior cobertura de habitat somaram mais indivíduos em todos os períodos (em baixa produtividade = 392 [53%], média = 1320 [56%] e alta = 1261 [43%]). Atentamos para a variação de abundância total nas fisionomias em relação à produtividade, onde encontramos mais indivíduos na floresta arbórea no primeiro (baixa produtividade) e, nos demais, na arbóreo-arbustiva, enquanto a fisionomia aberta possui baixo número de indivíduos em todos os períodos.

Figura 3 – Variação da riqueza e abundância de borboletas frugívoras através de curvas de rarefação entre os períodos de produtividade, considerando (a) as categorias de cobertura florestal e (b) fisionomias de caatinga. A riqueza de espécies estimada foi gerada com 1000 randomizações (bootstrap). A linha reta é a interpolação e a linha tracejada indica a extrapolação das amostras, e o sombreado é o intervalo de confiança (95%).

Tabela 2 – Atributos das espécies de borboletas frugívoras do Seridó. Os grupos funcionais foram determinados com base na literatura: amplitude de dieta (Komonen et al. 2004), preferência de habitat (Zacca & Bravo 2012, Filgueiras et al. 2016) e sazonalidade ou distribuição temporal (Nobre et al 2008, Freire Jr & Diniz 2014, Santos, Barbosa & Cardoso, em prep.). Descrição: monófaga (uma espécie de planta), oligo (um gênero), poli (vários gêneros de uma família), generalista (mais de uma família); Floresta (caatinga arbórea), Campo (campo aberto), Ambos ou generalista; restrita (poucos meses do ano), sazonal (uma estação ou transições), anual (ano inteiro). *Classificação deste trabalho: FlorestaT – caatinga arbórea e FlorestaS – caatinga arbóreo- arbustiva.

Grupo funcional Espécies Subfamília Planta hospedeiraª Dieta Sazonalidade Habitat Habitat* Biblis hyperia nectanabis (Fruhstorfer, 1909) Biblidinae Tragia geraniifolia, T. volubilis Oligófaga Sazonal Generalista Generalista e T. incana (Euphorbiaceae)

Callicore sorana sorana ( Godart, [1824]) Biblidinae Salpindaceae Polífaga Sazonal Floresta FlorestaT Dynamine postverta postverta (Cramer, 1779) Biblidinae Delachampia scandens e Polífaga Restrita Floresta FlorestaT Tragia sp. (Euphorbiaceae) Eunica tatila bellaria Fruhstorfer, 1908 Biblidinae Euphorbiaceae Polífaga Anual Campo Generalista Hamadryas amphinome ( Linnaeus, 1767) Biblidinae Dalechampia spp. Generalista Restrita Campo Grassland (Euphorbiaceae); Eupatorium sp. (Asteraceae) Hamadryas februa februa (Hübner, [1823]) Biblidinae Inga spp. (Fabaceae), Generalista Anual Generalista Generalista Dalechampia scandens, D. triphylla, Tragia sp . (Euphorbiaceae) Hamadryas feronia feronia (Linnaeus, 1758) Biblidinae Syagrus romanzoffiana Generalista Restrita Floresta FlorestaS (Palmae) e Dalechampia triphylla (Euphorbiaceae) Fountainea glycerium cratais (Hewitson, 1874) Charaxinae Croton jalapensis Monófaga Anual Generalista Generalista (Euphorbiaceae)

Fountainea halice moretta ( H.Druce, 1877) Charaxinae Croton sp. (Euphorbiaceae) Oligófaga Anual Floresta Generalista

Hypna clytemnestra forbesi Goldman & Salvin, Charaxinae Croton spp. (Euphorbiaceae) Oligófaga Sazonal Floresta FlorestaS 1884 Historis acheronta acheronta (Fabricius, 1775) Nymphalinae Cecropia spp. (Urticaceae) Oligófaga Restrita Generalista Grassland Historis odius odius Lamas, 1995 Nymphalinae Celtis tala (Cannabaceae) e Polífaga Restrita Campo Grassland Cecropia sp. (Urticaceae)

Opsiphanes invirae (Hübner, [1808]) Satyrinae Cycas circinalis (Cycadaceae), Generalista Sazonal Floresta FlorestaS Musa x paradisiaca (Musaceae); Cocos spp., Livistona spp., Raphia spp., Roystonea oleracea, Syagrus romanzoffiana (Palmae) Pharneuptychia phares (Godart, [1824]) Satyrinae Poaceae Polífaga Anual Floresta FlorestaT Taygetis laches Fabricius, 1793 Satyrinae Olyra latifolia , Olyra sp., Polífaga Restrita Generalista Generalista Acroceras spp. e Panicum spp. (Poaceae) Yphthimoides affinis (A. Butler, 1867) Satyrinae Poaceae Polífaga Restrita Generalista Generalista

ªDeVries 1986; Jenkins 1990; Robinson et al. 2020

Observando as médias de abundância total e por grupo funcional comparamos as categorias ambientais (Fig. 4). A influência da produtividade é a mais marcante sobre a abundância total (LME F 1.3 = 75,3, p < 0,001, Tab. S4; Fig. 4a), principalmente devido à variação de abundância de espécies generalistas de habitat (93,5% dos indivíduos) e de sazonalidade anual (93,8%), que são maioria da comunidade (Tab.

3). A média da abundância total varia nas escalas de cobertura na paisagem (F 1.9 =

8,19, p < 0,001) e fisionomias (F1.9 = 4,6, p = 0,02), havendo mais indivíduos em alta cobertura (Fig. 4b) e na fisionomia arbórea (Fig. 4c). Todos os grupos de amplitude de dieta e de sazonalidade diferem entre produtividades. Alguns grupos funcionais respondem ao ambiente de forma singular. As sete espécies polífagas são mais frequentes em média produtividade (72% dos indivíduos) e em alta cobertura (69%), tanto em ocorrência quanto em abundância

(LME F 1.6 = 8,66, p < 0,001; Fig. 4d-f). O grupo das oligófagas ocorre principalmente no período de alta produtividade e representa a maioria dos indivíduos (56%) dentre os grupos de amplitude de dieta, sendo grande parte desse valor (98%) referente às espécies de Charaxinae (Fountainea spp. e H. clytemnestra ). Registramos 87% dos indivíduos das espécies de preferência por floresta em média produtividade (LME F 1.6 = 33,12, p<0,001), em paisagens de alta cobertura florestal (79%), e nas fisionomias florestais (Fig. 4g-i), onde, embora com diferença não significativa, a maioria dos indivíduos ocorreram em floresta arbórea (44%) ou arbóreo-arbustiva (50%, Tab. 3). Por outro lado, essa porcentagem foi menor dentre as espécies de campo aberto (em arbórea = 33%; LME F 1.9 = 5,34, p = 0,04) ou generalista (arbórea = 36%; LME F 2.0 = 4,7, p = 0,02).

Figura 4 – Distribuição das médias de abundância total (a-c) e dos grupos funcionais de borboletas frugívoras (d-l) entre períodos de produtividade, cobertura florestal e fisionomias (n = 135). Os valores de p e os asteriscos representam, respectivamente, variação significativa entre as categorias ambientais e dentro dos grupos funcionais (LME p<0,05, Tab. S4). As barras representam as médias e o erro padrão. N nos grupos funcionais representa o número de espécies em cada categoria.

Tabela 3 – Distribuição dos grupos funcionais entre os períodos de produtividade e categorias de cobertura. Dados de abundância por grupo segundo amplitude de dieta, preferência de habitat ou sazonalidade (ver espécies inclusas em cada grupo em Tab. 2). São dados os valores totais de abundância, abundância relativa dentro de cada período, riqueza observada e estimada, índice de equidade (J') e da correlação de Mantel, entre a matriz de espécies e a ambiental. Floresta = FlorestaT + FlorestaS.

Low Middle High Grupo C20 C40 C60 C20 C40 C60 C20 C40 C60 % Amplitude alimentar Oligófaga 38 70 116 247 430 589 439 615 812 56 ,0 Polífaga 39 21 86 59 98 429 10 22 51 13 ,6 Generalista 63 97 190 88 117 302 289 282 398 30 ,4 Preferência de Habitat Floresta 0 5 6 27 32 262 4 8 26 6,2 Campo 2 2 1 1 2 1 3 3 3 0,3 Generalista 138 181 385 366 611 1057 731 908 1232 93 ,5 Sazonalidade Restrita 2 2 4 18 16 30 3 6 9 1,5 Sazonalidade 0 2 1 18 26 43 2 3 5 1,7 Anual 138 184 387 358 603 1247 733 910 1247 96 ,8 Abundância total 720 2359 2918 Abund. Relativa 0,12 0,39 0,49 Riqueza observada 10 15 12 Riqueza esperada 13 18 18 Correlação de Mantel r = 0 ,09 p = 0 ,04 r = 0 ,28 p = 0 ,001 r = 0 ,19 p = 0 ,001

A composição de espécies

Encontramos dissimilaridade na composição de espécies entre os períodos de produtividade. (Fig. 5). O período de média produtividade se destaca com composição de espécies diferente dos demais, tendo várias das espécies incomuns associadas a este período, enquanto a baixa e alta produtividade diferem em abundância, como pode ser constatado nas diferenças de diâmetro dos círculos representando abundância relativa. A dissimilaridade é maior entre os períodos de baixa e média produtividade, tendo contribuição da abundância relativa da maioria das espécies para essa diferença entre as composições, quando observamos a contribuição individual das espécies através da SIMPER (Tab. S5).

Figura 5 – Composição de borboletas frugívoras entre os períodos de produtividade em ordenação NMDS (dissimilaridade de Bray-Curtis), considerando as amostras (a) nas paisagens (Stress: 0,08) e (b) nas fisionomias (Stress: 0,08). Estão representados os períodos como grupos predominantes (polígonos) e grupos espaciais identificados (círculos). As amostras estão identificadas como paisagens (letras conforme mapa) ou fisionomias (T - Tree, Ts - TShrub, O - Open), associadas à categoria de cobertura (C20, C40 e C60). O diâmetro das amostras é proporcional à abundância encontrada. O nome das espécies está abreviado, ex. Hamadryas februa = ham.feb (ver. Tab. 2), e associado à respectiva subfamília (letra maiúscula). 100

Além desse fator produtividade, podemos observar que há pouca influência da paisagem na composição, já que poucas paisagens da mesma categoria de cobertura florestal se agrupam, por exemplo, as paisagens de baixa e média cobertura são similares em espécies em média produtividade (Fig. 5a). Vemos algumas espécies, no topo desse gráfico, bastante associadas às paisagens de média (B40) e alta cobertura (C60) de Currais Novos, onde destacamos as espécies mais dependentes da cobertura florestal, com 60% ou mais de seus registros em paisagens de alta cobertura: P. phares (N = 273 ou 89%); H. clytemnetra (N = 10, 67%); H. feronia (N = 32, 63%) e E. tatila (N = 316, 62%; Tab. S3). A ordenação considerando as fisionomias (Fig. 5b), mostra a associação entre floresta arbórea e floresta arbustiva, independente da produtividade ou cobertura florestal. Nesta, podemos ver espécies correlacionadas, como E. tatila e H. clytemnetra , além das dominantes H. februa e F. halice . E no canto inferior do gráfico, vemos a alta similaridade entre as amostras da fisionomia de campo aberto, no período de baixa produtividade. A disposição menos espalhada das espécies nesse contexto mostra maior influência local da vegetação do que em escala de paisagem. Em ambas as ordenações, as espécies são pouco correlacionadas filogeneticamente, sugerindo outras interações ecológias. Comparando as fisionomias par-a-par podemos identificar a Pharneuptychia phares como uma espécie que prefere habitats florestados. Já a Historis odius e H. acheronta , indicam diferença entre fisionomia arbóreo-arbustiva e aberta, assim como as espécies generalistas Hamadryas februa e Fountainea glycerium (Tab. S5). Com base nas abundâncias das espécies em cada fisionomia e nessas comparações de dissimilaridade, classificamos as borboletas quanto à preferência de habitat, somando às informações retiradas da literatura (ver Tab. 2).

Influência da estrutura de habitat e produtividade

Podemos verificar a influência da estrutura de habitat e cobertura florestal sobre a abundância e riqueza das borboletas através dos modelos mistos GLMM (Tab. 4). Separadamente, em cada período de produtividade, a contribuição das variáveis locais de estrutura de habitat e da porcentagem de habitat na paisagem mudam, sendo os efeitos ambientais são mais fortes em baixa (C20) ou alta cobertura florestal

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(C60) (Fig. 6). No modelo geral, todas as variáveis são importantes e juntas explicam 37% da variação da abundância de borboletas. A porcentagem de habitat nas paisagens é a principal variável ambiental (R² = 0,20, Tab. 4) e quanto maior a quantidade de habitat, a densidade de arbóreo-arbustivas e o EVI mais indivíduos são encontrados, enquanto a cobertura de herbáceas tem efeito negativo. O EVI (R² = 0,37) e a densidade de árvores (R² = 0,26) são os fatores mais importantes em baixa produtividade (Fig. 6a e c). Já em média produtividade, há variação da abundância devido à associação entre a porcentagem de cobertura de habitat nas paisagens (R² = 0.48) e a densidade de árvores e de serapilheira. Em alta produtividade, a influência ambiental sobre a abundância é diluída nos efeitos positivos da cobertura florestal e da densidade de árvores, tendo efeitos variáveis do EVI e cobertura herbácea entre as coberturas. Já a riqueza de espécies é totalmente relacionada à densidade arbóreo- arbustiva, tanto considerando a riqueza total, quanto em cada período de produtividade (Fig. 6e; Tab 4). Encontramos influência da estrutura de habitat e da produtividade sobre a composição de espécies, principalmente considerando a variação do EVI (PERMANOVA R² = 0,11, Tab. 5), da densidade de arbóreo-arbustivas (R² = 0,05), e da porcentagem de habitat nas paisagens (R² = 0,04). A composição é marcadamente influenciada pelos períodos de produtividade (R² = 0,15), com baixa diferença entre as coberturas e fisionomias, como visualizado no NMDS. Notoriamente, há importância da porcentagem de habitat e da estrutura vegetacional nas paisagens como unidades espaciais distintas, tanto sobre a abundância quanto sobre a composição de espécies, mais do que considerando em categorias de cobertura/fragmentação (baixa, média ou alta). Esse efeito é corroborado quando verificamos a autocorrelação entre as unidades amostrais próximas, dentro de uma mesma paisagem, sobre a abundância (Moran r = 0,16, p = 0,05, Fig. S3) e riqueza de espécies (Moran r = 0,14, p = 0,05). Podemos visualizar a distribuição da fauna de borboletas entre as paisagens e períodos de produtividade, e sua relação com os principais preditores ambientais (densidade de arbóreo-arbustivas e EVI) na figura 7.

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Tabela 4 – Influência das variáveis ambientais sobre a abundância e riqueza de borboletas frugívoras, total e em cada período, a partir de regressão GLMM.

Estimate Std. Error z value Pr(>|z|) R² Abundância total Modelo 0,37 (Intercept) 1,71 0,50 3,43 0,001 Landcover 0,03 0,01 2,22 0,026 0,20 EVI 0,58 0,22 2,69 0,007 0,06 Tree 0,02 0,00 7,62 0,000 0,05 Litter 0,16 0,03 5,89 0,000 0,01 Herbaceous -0,16 0,07 -2,42 0,015 0,00 Baixa produtividade 0,65 (Intercept) -0,46 0,42 -1,11 0,269 EVI 7,82 0,94 8,36 0,000 0,37 Tree 0,04 0,01 6,57 0,000 0,26 Landcover 0,02 0,01 2,60 0,009 0,21 Herbaceous -0,85 0,20 -4,26 0,000 0,16 Média produtividade 0,59 (Intercept) 2,37 0,45 5,32 0,000 Landcover 0,04 0,01 3,60 0,000 0,48 Tree 0,01 0,00 3,75 0,000 0,11 EVI -1,28 0,59 -2,18 0,029 0,00 Alta produtividade 0,55 (Intercept) 2,46 0,46 5,38 0,000 Landcover 0,02 0,01 1,96 0,050 0,29 Litter 0,32 0,04 7,57 0,000 0,15 Tree 0,02 0,00 5,88 0,000 0,09 Riqueza total 0,10 (Intercept) 1,28 0,13 9,77 0,000 Tree 0,02 0,01 3,07 0,002 0,09 Litter -0,14 0,07 -1,89 0,059 0,06 Baixa produtividade (Intercept) 0,58 0,22 2,66 0,008 Tree 0,03 0,01 2,54 0,011 0,21 Média produtividade (Intercept) 1,53 0,14 10 ,89 0,000 Tree 0,01 0,01 2,17 0,030 0,25 Alta produtividade (Intercept) 1,32 0,20 6,73 0,000 Tree 0,01 0,01 0,84 0,400 0,06

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Tabela 5 – Resultado da Análise Permutacional de Variância (PERMANOVA) dos efeitos ambientais sobre a composição de espécies de borboletas frugívoras. df = grau de liberdade.

Covariável df SumsOfSqs MeanSqs F,Model Pr(>F) R² EVI 1 1,87 1,87 23,60 0,002 0,11 Tree 1 0,83 0,83 10,52 0,002 0,05 Landcover 1 0,61 0,61 7,74 0,002 0,04 Herbaceous 1 0,38 0,38 4,85 0,002 0,02 Litter 1 0,30 0,30 3,75 0,016 0,02 Productivity 2 2,58 1,29 16,25 0,002 0,15 Cover 2 0,35 0,18 2,22 0,031 0,02 Physiognomy 2 0,32 0,16 2,01 0,054 0,02 Cover:Physiognomy 4 0,45 0,11 1,41 0,161 0,03 Productivity:Cover 4 0,37 0,09 1,18 0,325 0,02 Productivity:Physiognomy 4 0,33 0,08 1,04 0,423 0,02 Productivity:Cover:Physiognomy 8 0,47 0,06 0,75 0,846 0,03 Residuals 103 8,16 0,08 0,48 Total 134 17,03 1,00

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Figura 6 – Relação entre as variáveis de habitat e as borboletas frugívoras no gradiente de produtividade e de cobertura florestal, com base em modelos mistos (Tab. 5). Influência das variáveis sobre a abundância, (a) arbóreo-arbustiva ( β = 0.02, p < 0.01), (b) serapilheira ( β = 0.16, p < 0.01), (c) EVI ( β = 0.58, p < 0.01) e (d) cobertura herbácea ( β = -0.16, p = 0.01). (e) influência da densidade de arbóreo-arbustivas sobre a riqueza das borboletas ( β = 0.02, p < 0.01). As curvas foram baseadas em modelos GLM para cada preditor, sendo o resultado geral representado pela linha preta sombreada (intervalo de confiança de 95%). 105

Distribuição dos grupos funcionais

Visualizamos a variação individual dos grupos funcionais, tanto na ocorrência quanto no número de indivíduos entre as coberturas e períodos de produtividade (Fig. 7a-b), havendo maior correlação da composição de espécies com a estrutura de habitat em média produtividade (Mantel = 0,28, p = 0,001, Tab. 3). É interessante observar que no período de baixa produtividade encontramos mais indivíduos de espécies generalistas de hospedeira (350 ou 49%) e generalistas de habitat (368 ou 51%). Além disso, as duas espécies mais representativas, em quantidade de indivíduos (juntas 67%), são espécies generalistas de habitat e polífaga ou generalista de hospedeira ( E. tatila e H. februa ) (Fig. 7c). Nos outros períodos, a proporção das demais espécies dominantes aumenta, e a comunidade regional passa a ter mais indivíduos de espécies oligófagas (2x mais) e de floresta ou generalistas, tanto de habitat quanto de hospedeira. Essa associação de grupos das espécies é visível também nos dois gráficos de NMDS (Fig. 5), pois vemos dois grupos se manterem correlacionados: generalistas e anuais ( E. tatila, F. halice, F. glycerium e H. februa ), associadas aos períodos de baixa e alta produtividade, nos quais há alta quantidade de serapilheira (média±DP = 1,81±0,43, Tab. S1), e de herbáceas (0,58±0,13) e EVI (0,43±0,29), respectivamente. Enquanto as espécies de floresta ( C. sorana, D. postverta, H. feronia, H. clytemnestra e P. phares ) associam-se e possuem maior abundância no período de média produtividade, no qual há a maior densidade arbóreo-arbustiva (18,4±6,6 árvores; Fig. 7d-f). As demais espécies de campo ou restritas sazonalmente possuem maiores abundâncias, principalmente, nos períodos de média ou alta produtividade, a exemplo do gênero Historis (Fig. 7e, Fig. 8). Adicionalmente, observando as espécies de distribuição restrita ou sazonal, elas ocorreram apenas ou em maior abundância no período de média produtividade (jun.2018), diferente da nossa hipótese de que ocorreriam principalmente no período de maior produtividade (abril.2018).

106

Figura 7 – Distribuição das borboletas frugívoras entre períodos e paisagens, em gradiente de produtividade e porcentagem de habitat. As paisagens estão em ordem crescente de cobertura (valores) e as letras representam a localização no mapa (Fig. 1). Distribuição (a) da riqueza, (b) abundância total e (c-e) da abundância relativa de cada grupo funcional (raiz-transformada). f) Relação entre as variáveis de estrutura de habitat mais importantes EVI e densidade de arbóreo-arbustivas, segundo GLMM (Tab. 5) e PERMANOVA (Tab. 4). 107

Figura 8 – Exemplares de diferentes grupos funcionais, quanto à amplitude alimentar, preferência de habitat e sazonalidade: (a) Polífaga, floresta, anual ( Pharneuptychia phares ); (b) Monófaga, generalista, anual ( Fountainea g. cratais ); (c) Polífaga, campo aberto, restrita ( Historis odius ). O traço nas imagens é a escala de tamanho (1 cm).

DISCUSSÃO

Nosso trabalho incialmente descreveu a comunidade de borboletas frugívoras em uma das regiões mais importantes do semiárido potiguar, o Seridó, por ser composta por municípios de alta cobertura e diversidade de vegetação de caatinga em contrastes com o desenvolvimento agropecuário e de urbanização nas últimas décadas, além de alvo do crescente interesse geoecológico e paisagístico do estado (Locatel 2018). Focamos na investigação da dinâmica espaço-temporal de comunidades em paisagens fragmentadas e variação da estrutura de habitat em diferentes períodos de produtividade, tema ainda pouco estudado em florestas secas, que aqui foi investigado incluindo elementos funcionais estruturadores da comunidade. No geral, constatamos que a influência sazonal não é uniforme ou linear temporalmente, onde os efeitos da estrutura e quantidade de habitat são evidenciados sobre a riqueza, composição de espécies, e, principalmente, sobre a abundância das borboletas. Isso ocorreu devido à mudança da contribuição estrutural da vegetação para a manutenção da fauna em diferentes períodos de produtividade e níveis de fragmentação. E por consequência, a resposta da biota também varia dessa forma, corroborando com nossas hipóteses de influência positiva da produtividade e

108 quantidade de recursos no habitat, sobre a abundância e distribuição das espécies, variando no espaço e no tempo.

Gradiente de produtividade e a estrutura de habitat

Nossos resultados mostram variação da riqueza, abundância e dissimilaridade de espécies de borboletas entre períodos, revelando um gradiente temporal de composição e abundância de espécie, fortemente influenciado pela produtividade e estrutura de habitat. Esse padrão temporal é encontrado em vários estudos sobre comunidades de insetos em floretas secas, onde há variação temporal das espécies e abundância de indivíduos, sob forte influência da sazonalidade, refletindo a variação dos recursos de habitat disponíveis em diferentes intervalos de tempo. Abelhas ocorrem em maior abundância no período de floração das plantas (Aguiar & Zanella 2005; Aguiar et al. 2013), borboletas são mais diversas nos períodos de transição e mais abundantes no período chuvoso, e associadas à frutificação (Menèndez et al. 2007; Checa et al. 2014; Castro e Espinosa 2015; Beirão et al. 2017; Freire Junior & Diniz 2015; Santos, Barbosa & Cardoso, em prep.), e outros, como coleópteros e insetos edáficos, possuem distribuição variada nos habitats, mas também seguem o mesmo padrão de abundância sazonal (Tylianakis et al. 2005; Vasconcelos et al. 2010). Espacialmente, constatamos a importância da cobertura de habitat nas paisagens, como unidades espaciais distintas sobre a abundância de borboletas, e dentre os grupos funcionais. A quantidade de habitat na paisagem, e localmente através da discriminação de fisionomias e variação das características estruturais da vegetação, são bons preditores da disponibilidade de recurso no ambiente (Keddy 1992; Krauss et al. 2003; Davis et al. 2007; Pardini et al. 2009). Em gradiente ou em blocos, como investigados aqui, as paisagens de maior cobertura contribuem para a coexistência de mais espécies e mais indivíduos, assim como em áreas de fisionomias florestais, em detrimento das áreas de campo aberto, onde menos espécies e menos indivíduos foram registrados. Associando à variação na disponibilidade espaço-temporal de recursos, a produtividade local (EVI) e a densidade de arbóreo-arbustivas são as variáveis de habitat mais importantes para a abundância e riqueza de borboletas no semiárido

109 estudado. Os efeitos da densidade de árvores são positivos em diferentes graus de produtividade da região e expressivos em paisagens de baixa e alta cobertura de habitat. Enxergamos uma dinâmica onde a vegetação em diferentes momentos de produtividade, associada à fenologia das plantas herbáceas e arbóreo-arbustivas, determina a distribuição da fauna de borboletas, sustentando o pool das espécies em épocas de chuvas e pós-chuvas (Erasmi et al. 2014; Santos, Barbosa & Cardoso, em prep.). Inclusive com similaridade na composição de espécies e no número de indivíduos em alta produtividade devido à alta disponibilidade de recursos em todos os ambientes. Por outro lado, a alta dissimilaridade de espécies e as variações na estrutura de habitat (Fig. 5), evidenciadas em baixa produtividade, apontam para a distinção de microhabitats e a importância de floresta arbóreo-arbustiva para a manutenção de microclima e disponibilidade de recursos para as espécies de ocorrência constante (sazonalidade anual e generalistas), em momentos de maior estresse ambiental, como já relatado em diferentes localidades de floresta seca neotropical durante a seca (Frederic et al. 2005; Menèndez et al. 2007; Pozo et al. 2008; Checa et al. 2014). Apesar de serem período subsequentes, os períodos média e alta produtividade são diferentes quanto a composição de espécies, indicando a alta beta- diversidade em curto intervalo de tempo e a influência da produtividade pós-chuva e fenologia da vegetação nessa dinâmica. Ou, pode refletir também o desenvolvimento da floresta e conservação de habitat na região, considerando o tempo cronológico da nossa amostragem. Além disso, as maiores abundâncias em média produtividade (período pós-chuva ou transição chuva-seca) mostra que o ambiente sustentou grande parte da fauna de borboletas nesse período, com diversidade taxonômica e funcional (Fig. 7). Isso difere do esperado (H1 – de que haveria mais espécies e indivíduos em alta produtividade (chuvoso)), o que está, provavelmente, associado às chuvas de abril sim, porém, com lag -temporal. A fenologia da vegetação e da fauna associada conforme o regime da precipitação em meses anteriores é comum em florestas secas (Broadhead 2003a; Vasconcelos et al. 2010a; Freire Junior & Diniz 2015), como também esse período transicional é reconhecido com de alta diversidade vegetacional e de frutificação (Machado et al. 1997; Broadhead 2003a). Acreditamos que, a distribuição das borboletas observada, refletiu o retardo do início das chuvas mais fortes em 2-3 meses, diferente de anos anteriores, geralmente em fev-mar

110

(Santos, Barbosa & Cardoso, em prep.). Como também, essa relação com as chuvas justifica a baixa riqueza e abundância do primeiro período (também pós-chuva), que se relaciona com a menor precipitação em 2017 (ver EVI, Fig. S1).

Distribuição dos grupos funcionais

Este trabalho contribui para o conhecimento sobre a dinâmica de comunidades de borboletas das florestas secas, em meio ao cenário ainda iniciante de investigação ecológica desse grupo no semiárido brasileiro (Paluch et al. 2011; Nobre et al. 2012; Zacca et al. 2012; Kerpel et al. 2014). A investigação das comunidades de borboletas considerando a identidade funcional das espécies para a compreensão de processos ecológicos e de distúrbios ambientais também é pioneira nos sistemas secos, embora bem estabelecido em florestas húmidas até então (Hamer et al. 2005; Uehara-Prado et al. 2005, Bossart et al. 2006; Brito et al. 2014; Filgueiras et al. 2016). A vegetação da Caatinga é estruturalmente mais complexa e de alta diversidade florística e animal (Prado 2003; Silva et al. 2017; Silva et al. 2018), merecendo profunda investigação das suas interações ecológicas. Encontramos predominância de espécies generalistas em baixa e alta produtividade, e maior sobreposição de espécies em média produtividade (Fig. 4 e 7), relacionada à ocorrência de diferentes espécies nos ambientes e maior disponibilidade de recursos para todos os grupos funcionais. Portanto, observamos mudanças direcionais na composição ecológica e funcional da comunidade correlacionadas às mudanças ambientais, evidenciando a variação da co-ocorrência e evenness das espécies (McGill et al. 2006; Schultz et al. 2012; Brito et al. 2014). Em contraste, no período menos produtivo e em áreas de menor cobertura, a atuação de filtros ambientais parece mais intensa, selecionando aquelas espécies de maior amplitude de nicho, menor especialização e mais tolerantes ao estresse ambiental (Menèndez et al. 2007; Soberón 2007; Pozo et al. 2008; Brito et al. 2014). Houve baixa distinção funcional entre fisionomias arbórea e arbóreo-arbustiva pela fauna de borboletas. Por outro lado, houve diferença tanto de espécies quanto na quantidade de indivíduos entre caatinga (arbóreo e arbustiva) e os campos abertos ou rupestres, refletindo a baixa disponibilidade de recursos para grupos de espécies de hospedeiras arbóreas ou menos tolerantes a áreas abertas. Assim, há contribuição

111 diferenciada de fisionomias e da heterogeneidade de habitat para a composição de espécies (Veddler et al. 2005; Barlow et al. 2007; Filgueiras et al. 2019). As espécies de distribuição temporal restrita ou sazonais, apesar de representarem apenas 3% dos indivíduos registrados, são maioria das espécies (11 espécies ou 67%) e a ocorrência delas pode exemplificar preferência de habitat e sensibilidade à variação das condições ambientais. Essa distribuição temporal uniforme e forte preferência de habitat é geralmente relatado para especialistas de habitat florestal em florestas úmidas (Hamer et al. 2005; Soga & Koike 2012; Brito et al. 2014). Assim, há algum nível de especialização de habitat, mesmo em se tratando de floresta naturalmente aberta, e a influência de filtros ambientais sobre as espécies é presente no gradiente temporal e espacial, de forma que as espécies ocorrentes respondem à variação na estrutura de habitat conforme suas necessidades e características de história de vida (Tews et al. 2004; Schultz et al. 2012; Hamer & Hill 2000; Morante-Filho et al. 2016). Podemos associar o fator sazonal às preferências de habitat e características morfológicas. Por exemplo, encontramos predominantemente em floresta arbórea e arbustiva espécies de borboletas pequenas ou de coloração variada ( Phaneruptychia phares, Biblis hyperia e Dynamine postverta ). Já em campo aberto, registramos alta frequência das espécies grandes, com alta capacidade de dispersão ( Historis spp.). Em contraste, aquelas espécies dominantes e constantes nas áreas e no tempo são generalistas e de médio porte ( Eunica tatila , Hamadryas februa, Fountainea spp. ), apresentam tolerância ao estresse ambiental (Soga & Koike 2012; Williams et al. 2010; Brito et al. 2014), e, adaptativamente, tendem a ter coloração clara (Xing et al. 2016). Ou seja, compreendendo que as características que determinam a presença ou ausência das espécies no gradiente estão diretamente relacionados ao ambiente e disponibilidade dos recursos, as interações, dentro de cada período ou abrangência espacial, ocorreram entre equivalentes funcionais com habilidades competitivas e requerimentos semelhantes por recursos dentro dos grupos (Keddy 1999; McGill et al. 2006). Por outro lado, a depender das condições ambientais, tamanho da comunidade local e o tamanho do pool regional de espécies, a distribuição e diversidade de espécies (e características) pode garantir o alcance de estabilidade ou manutenção de importantes funções na comunidade (Mason et al. 2005; Chase & Myers 2011). Assim, a perda de determinadas espécies ou grupos em decorrência das alterações

112 ambientais, redução de habitat ou períodos de estiagem severos, pode afetar o bom funcionamento das comunidades nesses sistemas (McGill et al. 2006; Brito et al. 2014). Em suma, este estudo mostra que as comunidades da região, exemplo de floresta seca, possuem sua dinâmica relacionada à produtividade e estrutura de habitat em diferentes escalas, cujos processos vegetacionais e ecológicos são evidenciados principalmente em paisagens de baixa e alta cobertura florestal, fortemente associado ao gradiente sazonal das chuvas. Como também, as espécies respondem às mudanças no ambiente de diferentes formas, sendo possível observar os efeitos mais acentuados em características espécie-específicas, relacionadas às mudanças na disponibilidade de recursos. A redução da quantidade de habitat disponível e a sazonalidade dos recursos, portanto, são dois processos que favorecem espécies generalistas, em níveis de cobertura florestal e períodos extremos, respectivamente. Por outro lado, a produtividade e complexidade estrutural de microhabitats possibilitam a diversidade e alternância de espécies ao longo do ano e paisagens. Processos ecológicos de diferentes escalas nos tempos atuais, refletindo a seleção por filtros ambientais. Vários estudos têm mostrado a importância da inclusão de informações funcionais para a compreensão processos ecológicos (Brito et al. 2014; Fortunel et al. 2014; Coelho et al. 2016; Morante-Filho et al. 2016). Reforçamos a necessidade de investigação do papel das espécies (e caracteres funcionais) e seus arranjos nas comunidades ecológicas e de estudos multitaxa em paisagens fragmentadas. Ressaltamos que mais estudos sobre o estabelecimento de grupos funcionais de borboletas são necessários, sobretudo relacionando outras características, como tamanho e elementos de reprodução, sendo importante também investigar a conectividade funcional em paisagens fragmentadas com base na identificação de grupos ou espécies de insetos habitat-dependentes, um grupo com falta de dados (Antongiovanni et al. 2018). Pois, essas informações podem dar suporte para melhor entendermos os processos estruturadores das assembleias nas florestas secas, além de comporem arcabouço científico para tomadas de decisão quanto às ações de conservação em áreas fragmentadas.

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MATERIAL SUPLEMENTAR

Tabela S1 – Resumo das variáveis ambientais nas paisagens e períodos de produtividade. Os valores entre parênteses são desvio-padrão. 1wd = 1º período de coleta (abril.2017), 2w = 2º período de coleta (abr.2018), 3wd = 3º período de coleta (jun.2018). Land = Landscape. Descrição das variáveis na Tab. 1.

Period County Land Prod Cover Landcover Tree EVI Herb Litter 1wd Cnovos A Baixa C20 20 ,4 8,8(1 ,3) 0,30(0 ,2) 0,77(0 ,5) 0,20 1wd Cnovos B Baixa C40 43 ,5 21 ,7(3 ,7) 0,56(0 ,2) 1,60(0 ,5) 0,25 1wd Cnovos C Baixa C60 52 ,8 19 ,7(4 ,2) 0,47(0 ,2) 2,13(0 ,6) 0,37 1wd Caicó D Baixa C20 26 ,2 24 ,3(10 ,5) 0,17(0 ,1) 2,17(0 ,8) 0,25 1wd Caicó E Baixa C40 33,8 17,8(10,2) 0,49(0,2) 1,77(0,8) 0,21 1wd Caicó F Baixa C60 60,2 17,7(3,8) 0,33(0,2) 1,90(0,6) 0,20 1wd SNegra G Baixa C20 28,9 11,3(2,4) 0,46(0,2) 1,83(0,7) 0,18 1wd SNegra H Baixa C40 50,5 13,3(3,2) 0,69(0,2) 2,33(0,4) 0,19 1wd SNegra I Baixa C60 55,6 13,1(4,8) 0,31(0,2) 1,77(0,9) 0,19 2w CNovos A Alta C20 20 ,4 10,1(2,0) 0,54(0 ,3) 0,53(0 ,3) 0,47 2w CNovos B Alta C40 43 ,5 21,9(5,7) 0,73(0 ,1) 1,20(0 ,3) 0,53 2w CNovos C Alta C60 52 ,8 17,3(1,9) 0,61(0 ,1) 1,52(0 ,7) 0,41 2w Caicó D Alta C20 26 ,2 14,9(6,0) 0,35(0 ,2) 1,22(0 ,6) 0,43 2w Caicó E Alta C40 33 ,8 12,3(6,3) 0,73(0 ,2) 1,12(0,8) 0,42 2w Caicó F Alta C60 60 ,2 14,8(6,1) 0,42(0 ,3 1,01(0 ,4) 0,41 2w SNegra G Alta C20 28 ,9 13 ,0(3 ,8) 0,57(0 ,3) 0,98(0 ,3) 0,42 2w SNegra H Alta C40 50,5 19,3(4,4) 0,55(0,2) 1,40(0,2) 0,41 2w SNegra I Alta C60 55,6 12,4(4,6) 0,71(0,1) 0,75(0,4) 0,33 3wd CNovos A Média C20 20,4 11,5(1,4) 0,68(0,2) 0,98(0,4) 0,26 3wd CNovos B Média C40 43,5 30,4(8,9) 0,37(0,2) 2,90(0,2) 0,32 3wd CNovos C Média C60 52 ,8 28,9(1 ,0) 0,38(0 ,2) 2,27(0 ,6) 0,38 3wd Caicó D Média C20 26 ,2 15,1(6 ,9) 0,22(0 ,1) 1,05(0 ,5) 0,23 3wd Caicó E Média C40 33 ,8 15,9(7 ,4) 0,36(0 ,1) 1,22(0 ,5) 0,21 3wd Caicó F Média C60 60 ,2 17 ,0(5 ,4) 0,39(0 ,2) 1,13(0 ,3) 0,24 3wd SNegra G Média C20 28 ,9 14,3(3 ,9 0,61(0 ,3) 0,77(0 ,2) 0,31 3wd SNegra H Média C40 50 ,5 20,9(9 ,3) 0,61(0 ,1) 1,43(0 ,3) 0,29 3wd SNegra I Média C60 55 ,6 11,6(4 ,0) 0,50(0 ,1) 1,57(0 ,2) 0,34

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Tabela S2 - Correlação de Pearson e teste de multicolinearidade (índice de inflação - VIF) entre as variáveis ambientais.

EVI Tree Herb Litter Landcover VIF EVI 1,00 1,53 Tree 0,08 1,00 1,32 Herbaceous 0,23 -0,14 1,00 1,12 Litter -0,17 0,54 -0,24 1,00 1,43 Landcover 0,04 0,21 0,06 0,26 1,00 3,03 Productivity 1,28 Cover 1,80 Physio 1,14

Figura S1 – a) Relação entre o índice vegetacional (EVI) e a abundância das borboletas nos três períodos de coleta, usada para determinação dos níveis de produtividade. b-d) Distribuição da frequência e classes de abundância ente as amostras nos períodos de produtividade.

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Figura S2 – PCA mostrando as relações entre as variáveis ambientais (setas) e a distribuição das amostras, em gradiente de produtividade e de cobertura de habitat. As cores representam as três categorias de cobertura e as formas, os períodos de produtividade.

Figura S3 – Teste de correlação entre a distância geográfica (distância euclidiana) das unidades amostrais e os valores de abundância das borboletas (a), e de Mantel para a composição (b).

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Tabela S3 – Distribuição da abundância das espécies de borboletas entre os períodos de produtividade, categorias de cobertura e fisionomias. Fisionomias: Tr = Tree, TS = TShub, Op = Open. Cobertura florestal Fisionomia Baixa Média Alta Baixa Média Alta Espécies C20 C40 C60 C20 C40 C60 C20 C40 C60 Tr TS Op Tr TS Op Tr TS Op Total % Grupos taxonômicos Biblidinae 2430 40,5 Biblis h, nectanabis 0 0 1 14 20 27 0 1 1 0 1 0 22 29 10 0 1 1 64 1,1 Callicore s, sorana 0 1 0 3 4 7 1 1 0 1 0 0 5 5 4 0 1 1 17 0,3 Dynamine p, postverta 0 0 0 6 6 5 0 0 0 0 0 0 7 6 4 0 0 0 17 0,3 Eunica t, bellaria 39 17 83 42 72 198 7 17 35 59 50 30 145 95 72 23 17 19 510 8,5 Hamadryas amphinome 0 0 0 1 1 1 0 0 0 0 0 0 2 0 1 0 0 0 3 0,1 Hamadryas f, februa 63 97 187 77 110 277 288 279 390 136 122 89 187 213 64 256 436 265 1768 29,5 Hamadryas f, feronia 0 0 3 10 6 23 0 3 6 0 3 0 15 17 7 2 4 3 51 0,9 Charaxinae 3278 54,7 Fountainea g, cratais 3 8 4 48 77 69 109 143 141 4 8 3 60 90 44 129 165 99 602 10,0 Fountainea h, moretta 33 59 110 184 330 485 327 468 665 85 77 40 379 417 203 544 603 313 2661 44,4 Hypna c, forbesi 0 1 0 1 2 8 0 1 2 0 1 0 2 8 1 2 1 0 15 0,3 Nymphalinae 15 0,3 Historis a, acheronta 2 2 1 0 1 0 3 2 3 1 1 3 0 1 0 3 2 3 14 0,2 Historis o, odius 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0,0 Satyrinae 274 4,6 Opsiphanes invirae 0 0 0 0 0 1 1 0 2 0 0 0 0 1 0 1 2 0 4 0,1 Pharneuptychia phares 0 3 3 7 14 218 2 3 16 4 2 0 114 123 2 11 9 1 266 4,4 Taygetis laches 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 1 0,0 Yphthimoides affinis 0 0 0 0 2 1 0 0 0 0 0 0 0 1 2 0 0 0 3 0,1 Grupos funcionais Amplitude alimentar Oligófaga 38 70 116 247 430 589 439 615 812 90 88 46 463 545 258 678 772 416 3356 56,0 Polífaga 39 21 86 59 98 429 10 22 51 64 52 30 271 231 84 34 27 22 815 13,6 Generalista 63 97 190 88 117 302 289 282 398 136 125 89 204 231 72 259 442 268 1826 30,4 Preferência de Habitat Floresta 0 5 6 27 32 262 4 8 26 5 6 0 143 160 18 16 17 5 370 6,2 Campo 2 2 1 1 2 1 3 3 3 1 1 3 2 1 1 3 2 4 18 0,3 Generalista 138 181 385 366 611 1057 731 908 1232 284 258 162 793 846 395 952 1222 697 5609 93,5 Sazonalidade Restrita 2 2 4 18 16 30 3 6 9 1 4 3 24 26 14 5 6 7 90 1,5 Sazonalidade 0 2 1 18 26 43 2 3 5 1 2 0 29 43 15 3 5 2 100 1,7 Anual 138 184 387 358 603 1247 733 910 1247 288 259 162 885 938 385 963 1230 697 5807 96,8 Abundância total 140 188 392 394 645 1320 738 919 1261 290 265 165 938 1007 414 971 1241 706 5997 Abund, Relativa 0,2 0,3 0,5 0,2 0,3 0,6 0,3 0,3 0,4 0,4 0,4 0,2 0,4 0,4 0,2 0,3 0,4 0,2 Riqueza observada 5 14 14 12 13 13 8 11 10 7 9 5 11 14 12 9 11 10 16 Riqueza esperada 5,0 16,0 15,0 15,0 14,0 16,0 10,0 19,0 10,3 8,0 13,5 5,0 11,0 20,0 13,0 9,3 13,2 16,0 17

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Tabela S4 - Influência das categorias ambientai produtividade, cobertura florestal e fisionomia sobre a ocorrência e abundância das borboletas frugívoras, total e por grupo funcional. Valores dos modelos lineares mistos (LME), os significativos (p ≤ 0.05) estão em negrito. Em floresta somamos floresta arbórea (FlorestaT) e arbóreo- arbustiva (FlorestaS).

Ocorrência Abundância Dependente Covariável F df p Dependente Covariável F df p Riqueza Cover 4,36 1,80 0,06 Abundância Cover 8,19 1,90 0,00 Physio 1,67 1,71 0,34 Physio 4,61 1,94 0,02 Prod 44,33 1,36 0,00 Prod 75,35 1,28 0,00 Cover:Physio 2,21 2,83 0,21 Cover:Physio 1,82 3,45 0,19 Cover:Prod 0,55 2,57 0,70 Cover:Prod 0,61 1,94 0,54 Physio:Prod 0,52 2,23 0,70 Physio:Prod 1,20 1,77 0,35

Cover:Physio:Prod 0,53 3,72 7,03 Cover:Physio:Prod 2,32 2,46 0,15 Amplitude de dieta Oligófaga Cover 1,59 2,00 0,47 Oligófaga Cover 3,78 1,86 0,06 Physio 2,06 1,81 0,46 Physio 3,42 1,89 0,06 Prod 48 ,64 1,59 0,00 Prod 171 ,23 1,68 0,00 Cover:Physio 0,68 3,43 0,68 Cover:Physio 1,94 3,19 0,16 Cover:Prod 0,19 2,52 0,87 Cover:Prod 0,34 3,02 0,80 Physio:Prod 1,18 2,50 0,55 Physio:Prod 1,89 2,62 0,16 Cover:Physio:Prod 0,71 3,57 0,68 Cover:Physio:Prod 2,70 4,46 0,06 Polífaga Cover 5,02 1,88 0,03 Polífaga Cover 8,66 1,57 0,00 Physio 2,86 1,89 0,14 Physio 1,67 1,73 0,34 Prod 15 ,49 1,26 0,00 Prod 12 ,53 1,30 0,00 Cover:Physio 1,39 3,15 0,43 Cover:Physio 1,70 2,32 0,34 Cover:Prod 0,19 2,05 0,84 Cover:Prod 0,33 2,48 0,87 Physio:Prod 0,13 1,72 0,84 Physio:Prod 0,36 2,07 0,87 Cover:Physio:Prod 0,59 2,72 0,84 Cover:Physio:Prod 0,27 3,40 0,87 Generalista Cover 1,50 1,67 0,31 Generalista Cover 3,95 1,88 0,08 Physio 0,79 1,86 0,52 Physio 1,71 1,83 0,21 Prod 19,94 1,70 0,00 Prod 24,97 1,35 0,00 Cover:Physio 1,73 2,97 0,28 Cover:Physio 2,45 3,20 0,13 Cover:Prod 2,60 2,86 0,18 Cover:Prod 0,67 2,20 0,52 Physio:Prod 2,20 2,93 0,20 Physio:Prod 1,90 2,22 0,20 Cover:Physio:Prod 0,77 4,51 0,56 Cover:Physio:Prod 1,85 3,15 0,20 Preferência de habitat Floresta Cover 1,31 1,59 0,37 Floresta Cover 1,83 1,69 0,54 Physio 1,50 1,96 0,37 Physio 1,18 1,98 0,54 Prod 31 ,57 1,65 0,00 Prod 33 ,12 1,56 0,00 Cover:Physio 0,03 3,00 0,99 Cover:Physio 0,08 3,14 0,97 Cover:Prod 1,36 2,83 0,37 Cover:Prod 0,83 2,53 0,64 Physio:Prod 0,18 2,94 0,99 Physio:Prod 0,10 2,70 0,97 Cover:Physio:Prod 1,35 4,35 0,37 Cover:Physio:Prod 1,27 3,74 0,54 Campo Cover 0,20 1,58 0,91 Campo Cover 0,20 1,58 0,91 Physio 5,34 1,90 0,04 Physio 5,34 1,90 0,04 Prod 0,75 1,56 0,91 Prod 0,75 1,56 0,91 Cover:Physio 3,12 2,75 0,10 Cover:Physio 3,12 2,75 0,10 Cover:Prod 0,09 2,59 0,95 Cover:Prod 0,09 2,59 0,95 Physio:Prod 0,29 2,30 0,91 Physio:Prod 0,29 2,30 0,91 Cover:Physio:Prod 0,42 3,23 0,91 Cover:Physio:Prod 0,42 3,23 0,91 Generalista Cover 3,45 1,94 0,12 Generalista Cover 8,09 1,89 0,00 Physio 0,76 1,99 0,65 Physio 4,60 1,96 0,02 Prod 62 ,92 1,68 0,00 Prod 68 ,64 1,27 0,00 Cover:Physio 2,39 3,52 0,13 Cover:Physio 1,92 3,46 0,16 Cover:Prod 0,13 2,59 0,92 Cover:Prod 0,69 1,86 0,49 Physio:Prod 1,42 2,80 0,41 Physio:Prod 1,06 1,73 0,40 Cover:Physio:Prod 0,38 3,90 0,92 Cover:Physio:Prod 2,21 2,31 0,16 Sazonalidade Restrita Cover 0,39 1,92 0,72 Restrita Cover 0,69 1,80 0,79 Physio 0,32 1,93 0,72 Physio 0,22 1,88 0,79 Prod 6,83 1,49 0,02 Prod 8,25 1,62 0,01 Cover:Physio 1,60 3,42 0,63 Cover:Physio 1,40 3,16 0,79 Cover:Prod 0,54 2,43 0,72 Cover:Prod 0,38 2,55 0,79 Physio:Prod 0,59 2,17 0,72 Physio:Prod 0,56 2,29 0,79 Cover:Physio:Prod 0,83 2,99 0,72 Cover:Physio:Prod 0,82 3,09 0,79 Sazonal Cover 2,29 1,97 0,36 Sazonal Cover 2,65 1,89 0,26 Physio 1,68 1,80 0,37 Physio 2,04 1,63 0,33 Prod 66,62 1,90 0,00 Prod 75,37 2,00 0,00 Cover:Physio 0,04 3,39 0,99 Cover:Physio 0,24 2,95 0,95 Cover:Prod 0,06 3,00 0,99 Cover:Prod 0,15 3,36 0,95 Physio:Prod 0,62 3,24 0,86 Physio:Prod 0,75 3,51 0,76 Cover:Physio:Prod 1,43 4,58 0,37 Cover:Physio:Prod 1,40 5,19 0,38 Anual Cover 5,05 1,85 0,03 Anual Cover 8,27 1,91 0,00 Physio 1,84 1,88 0,28 Physio 4,70 1,95 0,02 Prod 24 ,82 1,42 0,00 Prod 73 ,52 1,28 0,00 Cover:Physio 2,13 3,37 0,20 Cover:Physio 1,65 3,46 0,24 Cover:Prod 0,13 2,14 0,89 Cover:Prod 0,72 1,93 0,48 Physio:Prod 0,41 1,76 0,84 Physio:Prod 1,19 1,78 0,35 Cover:Physio:Prod 0,39 2,52 0,84 Cover:Physio:Prod 2,33 2,44 0,15

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Tabela S5 - Comparação par-a-par entre os períodos de produtividade, as categorias de cobertura florestal e as fisionomias de caatinga, apresentando a contribuição individual das espécies para a dissimilaridade dos grupos. A1 = abundância média no grupo 1, 2 = abundância média no grupo 2, Cont. = contribuição%, Cont.A = contribuição acumulada. Os nomes das espécies estão abreviados, ver a Tab. 3. Os valores significativos (p ≤ 0.05) da SIMPER estão em negrito.

Comparação Espécie A1 A2 % CA p Comparação Espécie A1 A2 % CA p Comparação Espécie A1 A2 % CA p Low x High fou,hal 4,5 32,4 0,31 0,44 0,00 C60 x C20 fou,hal 28,0 12,1 0,26 0,40 0,09 Tree x TShrub fou,hal 28,0 18,3 24,32 41,18 0,52 ham,feb 7,7 21,3 0,22 0,75 0,00 ham,feb 19,0 9,5 0,18 0,68 0,02 ham,feb 16,1 12,9 15,42 67,30 0,97 fou,gly 0,3 8,7 0,12 0,91 0,00 eun,tat 7,0 2,0 0,08 0,81 0,00 eun,tat 6,3 2,7 7,23 79,53 0,24 eun,tat 3,1 1,3 0,04 0,97 1,00 fou,gly 4,8 3,6 0,06 0,91 1,00 fou,gly 5,4 4,4 6,05 89,78 0,99 pha,pha 0,1 0,5 0,01 0,98 1,00 pha,pha 5,3 0,2 0,03 0,95 0,16 pha,pha 3,6 2,2 3,24 95,26 0,04 his,ach 0,1 0,2 0,00 0,99 0,12 bib,hyp 0,6 0,3 0,01 0,97 0,59 bib,hyp 0,6 0,5 1,03 97,01 0,59 ham,fer 0,1 0,2 0,00 0,99 1,00 ham,fer 0,7 0,2 0,01 0,98 0,13 ham,fer 0,5 0,4 0,70 98,20 0,80 hyp,cly 0,0 0,1 0,00 1,00 0,97 his,ach 0,1 0,1 0,00 0,99 0,72 dyn,pos 0,2 0,1 0,27 98,66 0,55 bib,hyp 0,0 0,0 0,00 1,00 1,00 dyn,pos 0,1 0,1 0,00 0,99 0,75 cal,sor 0,2 0,1 0,24 99,07 0,82 cal,sor 0,0 0,0 0,00 1,00 1,00 cal,sor 0,2 0,1 0,00 0,99 0,83 hyp,cly 0,1 0,2 0,21 99,43 0,53 ops,inv 0,0 0,1 0,00 1,00 0,00 hyp,cly 0,2 0,0 0,00 1,00 0,67 his,ach 0,1 0,1 0,19 99,75 0,98 his,odi 0,0 0,0 0,00 1,00 0,00 ops,inv 0,1 0,0 0,00 1,00 0,15 ops,inv 0,0 0,1 0,05 99,84 0,32 dyn,pos 0,0 0,0 0,00 1,00 1,00 tay,lac 0,0 0,0 0,00 1,00 0,68 ham,amp 0,1 0,0 0,05 99,92 0,53 ham,amp 0,0 0,0 0,00 1,00 1,00 ham,amp 0,0 0,0 0,00 1,00 0,80 tay,lac 0,0 0,0 0,03 99,98 0,70 yph,aff 0,0 0,0 0,00 1,00 1,00 yph,aff 0,0 0,0 0,00 1,00 0,66 yph,aff 0,0 0,0 0,01 100,00 0,91 tay,lac 0,0 0,0 0,00 1,00 1,00 his,odi 0,0 0,0 0,00 1,00 1,00 his,odi 0,0 0,0 0,00 100,00 1,00 Low x Middle fou,hal 4,5 22,2 0,28 0,41 0,00 C60 x C40 fou,hal 28,0 19,0 0,23 0,40 0,93 Tree x Open fou,hal 28,0 14,3 25,10 41,22 0,26 ham,feb 7,7 10,3 0,14 0,61 1,00 ham,feb 19,0 10,8 0,16 0,67 0,94 ham,feb 16,1 10,7 16,49 68,29 0,60 eun,tat 3,1 6,9 0,10 0,76 0,00 eun,tat 7,0 2,4 0,07 0,79 0,30 eun,tat 6,3 3,1 7,80 81,11 0,08 fou,gly 0,3 4,3 0,07 0,86 0,09 fou,gly 4,8 5,1 0,06 0,90 1,00 fou,gly 5,4 3,7 6,11 91,14 0,97 pha,pha 0,1 5,3 0,04 0,92 0,00 pha,pha 5,3 0,4 0,03 0,95 0,12 pha,pha 3,6 0,1 2,56 95,34 0,43 bib,hyp 0,0 1,4 0,02 0,95 0,00 bib,hyp 0,6 0,5 0,01 0,97 0,64 bib,hyp 0,6 0,3 0,92 96,85 0,76 ham,fer 0,1 0,9 0,01 0,97 0,00 ham,fer 0,7 0,2 0,01 0,98 0,84 ham,fer 0,5 0,3 0,65 97,92 0,85 dyn,pos 0,0 0,4 0,01 0,98 0,00 cal,sor 0,2 0,1 0,00 0,99 0,64 his,ach 0,1 0,2 0,37 98,52 0,33 cal,sor 0,0 0,3 0,01 0,99 0,00 his,ach 0,1 0,1 0,00 0,99 0,87 cal,sor 0,2 0,1 0,32 99,04 0,36 hyp,cly 0,0 0,2 0,00 0,99 0,02 hyp,cly 0,2 0,1 0,00 0,99 0,29 dyn,pos 0,2 0,1 0,30 99,53 0,37 his,ach 0,1 0,0 0,00 1,00 0,87 dyn,pos 0,1 0,1 0,00 1,00 0,83 hyp,cly 0,1 0,0 0,13 99,74 0,90 tay,lac 0,0 0,0 0,00 1,00 0,00 yph,aff 0,0 0,0 0,00 1,00 0,41 ham,amp 0,1 0,0 0,08 99,87 0,15 ham,amp 0,0 0,1 0,00 1,00 0,00 ham,amp 0,0 0,0 0,00 1,00 0,58 yph,aff 0,0 0,1 0,04 99,93 0,56 yph,aff 0,0 0,1 0,00 1,00 0,00 ops,inv 0,1 0,0 0,00 1,00 0,61 ops,inv 0,0 0,0 0,02 99,97 0,82 ops,inv 0,0 0,0 0,00 1,00 0,96 his,odi 0,0 0,0 0,00 1,00 0,67 his,odi 0,0 0,0 0,02 100,00 0,59 his,odi 0,0 0,0 0,00 1,00 1,00 tay,lac 0,0 0,0 0,00 1,00 1,00 tay,lac 0,0 0,0 0,00 100,00 1,00 High x Middle fou,hal 0,2 22,2 0,39 0,39 1,00 C20 x C40 fou,hal 12,1 19,0 0,26 0,42 0,06 TShrub x Open fou,hal 18,3 14,3 24,13 39,38 0,55 ham,feb 0,1 10,3 0,67 0,67 1,00 ham,feb 9,5 10,8 0,17 0,70 0,43 ham,feb 12,9 10,7 17,92 68,63 0,03 fou,gly 0,1 4,3 0,78 0,78 1,00 fou,gly 3,6 5,1 0,08 0,83 0,00 fou,gly 4,4 3,7 7,62 81,07 0,00 eun,tat 0,1 6,9 0,88 0,88 0,99 eun,tat 2,0 2,4 0,06 0,92 0,99 eun,tat 2,7 3,1 6,57 91,80 0,77 pha,pha 0,0 5,3 0,94 0,94 0,23 pha,pha 0,2 0,4 0,01 0,94 0,97 pha,pha 2,2 0,1 1,52 94,27 0,93 bib,hyp 0,0 1,4 0,96 0,96 0,03 bib,hyp 0,3 0,5 0,01 0,96 0,40 bib,hyp 0,5 0,3 1,12 96,10 0,40 ham,fer 0,0 0,9 0,98 0,98 0,41 ham,fer 0,2 0,2 0,01 0,97 0,76 ham,fer 0,4 0,3 0,88 97,53 0,17 dyn,pos 0,0 0,4 0,98 0,98 0,17 his,ach 0,1 0,1 0,00 0,98 0,10 his,ach 0,1 0,2 0,46 98,28 0,02 cal,sor 0,0 0,3 0,99 0,99 0,42 cal,sor 0,1 0,1 0,00 0,99 0,13 cal,sor 0,1 0,1 0,33 98,82 0,25 hyp,cly 0,0 0,2 0,99 0,99 0,56 dyn,pos 0,1 0,1 0,00 0,99 0,13 dyn,pos 0,1 0,1 0,28 99,27 0,52 his,ach 0,0 0,0 1,00 1,00 0,97 hyp,cly 0,0 0,1 0,00 1,00 0,50 hyp,cly 0,2 0,0 0,23 99,65 0,39 ops,inv 0,0 0,0 1,00 1,00 0,21 ham,amp 0,0 0,0 0,00 1,00 0,31 tay,lac 0,0 0,0 0,06 99,75 0,31 ham,amp 0,0 0,1 1,00 1,00 0,32 tay,lac 0,0 0,0 0,00 1,00 0,43 yph,aff 0,0 0,1 0,05 99,83 0,09 yph,aff 0,0 0,1 1,00 1,00 0,44 yph,aff 0,0 0,0 0,00 1,00 0,48 ham,amp 0,0 0,0 0,04 99,90 0,61 tay,lac 0,0 0,0 1,00 1,00 0,65 ops,inv 0,0 0,0 0,00 1,00 0,81 ops,inv 0,1 0,0 0,04 99,97 0,60 his,odi 0,0 0,0 1,00 1,00 0,67 his,odi 0,0 0,0 0,00 1,00 0,00 his,odi 0,0 0,0 0,02 100,00 0,06

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phares Pharneuptychia

CAPÍTULO 3

EFEITOS DE HABITAT E IMPACTO ANTRÓPICO SOBRE A PARTIÇÃO DE NICHO DE BORBOLETAS FRUGÍVORAS EM PAISAGENS DA CAATINGA

Larissa Nascimento dos Santos Silva Marília Bruzzi Lion Marcos Roberto Monteiro de Brito Márcio Zikán Cardoso

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Efeitos de habitat e impactos antrópicos sobre a partição de nicho de borboletas frugívoras em paisagens da Caatinga.

Revista pretendida: Journal of Applied Ecology

RESUMO

Estudos sobre alterações espaciais em florestas tropicais revelam que os diferentes usos da terra e atividades antrópicas modificam a paisagem e tendem a reduzir a qualidade de habitat e a biodiversidade. Insetos herbívoros, como borboletas, possuem intensa relação com a vegetação, sendo bioindicadores de alterações ambientais e distúrbios. Nosso objetivo foi estimar os efeitos da estrutura de habitat e dos impactos antrópicos sobre a abundância e diversidade de borboletas frugívoras em paisagens fragmentadas de uma floresta seca brasileira. Nossas hipóteses são relacionadas às teorias de partição de nicho e de filtros ambientais, onde a diversidade e a dinâmica das comunidades são determinadas principalmente pela resposta da biota à alteração ambiental. Coletamos borboletas frugívoras em 9 paisagens de 6x6 km de matriz rural na região Seridó do RN, com diferentes porcentagens de cobertura florestal (de 20 a 60%). Usando imagens classificadas de cobertura e uso do solo do MapBiomas e variáveis locais de habitat e de impacto antrópico: proporção de habitat e de tipos de matriz no entorno (raio de 300m); complexidade de relevo, densidade de arbóreo-arbustivas, cobertura de herbáceas, serapilheira e EVI, distância para corpo d’água, para rodovias e açudes. Testamos os efeitos das variáveis da paisagem sobre a diversidade, abundância e a composição de espécies. Registramos maior diversidade e abundância em alta cobertura florestal, e 57% dos indivíduos das espécies mais abundantes ( Fountainea halice, Hamadryas februa, Fountainea glycerium, Eunica tatila e Pharneupthychia phares ) se concentraram em paisagens entre 44-56% de cobertura florestal. A composição de espécies diferiu entre as paisagens, assim como a proporção de espécies de diferentes amplitudes de nicho, havendo mais espécies de floresta em paisagens de alta cobertura (56-60% de habitat), sendo estas espécies também as mais afetadas pelas alterações antrópicas. Locais com alta densidade de arbóreo-arbustiva, alta proporção de cobertura vegetal no seu entorno, com menor proporção de áreas de agropecuária e distantes de rodovias possuem maior abundância e diversidade de borboletas. Identificamos a P. phares como espécie indicadora de áreas de alta cobertura, enquanto a F. glycerium é indicadora de baixa cobertura. Assim, a partição de nicho e a identificação de espécies indicadoras são ferramentas para a compreensão da dinâmica de comunidades em paisagens degradas e para subsidiar informações para estratégias de conservação nas florestas secas.

Palavras-chave: diversidade; perda de habitat; impactos antrópicos; partição de nicho.

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Habitat effects and anthropic impacts on the niche partition of fruit-feeding butterflies in landscapes of the Caatinga

Intended jornal: Journal of Applied Ecology

ABSTRACT

Studies on spatial changes in tropical forests reveal that different land uses and human activities modify the landscape and tend to reduce habitat quality and biodiversity. Herbivorous insects, such as butterflies, have an intense relationship with vegetation, being bioindicators of environmental changes and disturbances. Our objective was to estimate the effects of habitat structure and anthropic impacts on the abundance, richness and composition of frugivorous butterflies in fragmented landscapes of a dry Brazilian forest. Our hypotheses are related to theories of niche partitioning and environmental filters, where the diversity and dynamics of communities are determined mainly by the biota's response to environmental change. We collected frugivorous butterflies in 9 landscapes of 6x6 km of rural matrix in the Seridó region of RN, with different percentages of forest cover (from 20 to 60%). Using classified images of MapBiomas coverage and land use and local variables of habitat and anthropic impact: proportion of habitat and types of matrix in the surroundings (radius of 300m); relief complexity, density of trees and shrubs, herbaceous cover, litter and EVI, distance to water bodies, roads and dams. We tested the effects of landscape variables on the diversity, abundance and on species composition. We recorded greater diversity and abundance in high forest cover, and 57% of individuals of the most abundant species (Fountainea halice, Hamadryas februa, Fountainea glycerium, Eunica tatila and Pharneupthychia phares) concentrated on landscapes between 44-56% of forest cover. The species composition differed between the landscapes, as well as the proportion of species of different niche ranges, with more forest species in high- coverage landscapes (56-60% of habitat), these species being also those most affected by anthropic changes. Places with a high density of trees and shrubs, a high proportion of vegetation cover in their surroundings, with a lower proportion of agricultural areas and distant from highways have greater abundance and diversity of butterflies. We identified P. phares as an indicator species of high coverage areas, while F. glycerium is an indicator of low coverage. Thus, niche partition, equitability and the identification of indicator species are tools for understanding the dynamics of communities in degraded landscapes and for providing information for conservation strategies in dry forests.

Keywords: diversity; habitat loss; anthropic impacts; niche partitioning.

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INTRODUÇÃO

Em decorrência da expansão das paisagens modificadas pela presença humana, as florestas tropicais têm sido reduzidas a fragmentos, cuja quantidade e qualidade de habitat são constantemente alteradas (Barlow et al. 2007b; Filgueiras et al. 2016). Nesse processo de degradação, as florestas têm sido convertidas em mosaicos de manchas de habitat cujas características locais de estrutura vegetacional se relacionam com elementos do entorno, matrizes com diferentes características e impactos sobre a biota (Fahrig 2003; Akite 2008; Filgueiras et al. 2016; Antongiovanni et al. 2018; Iezzi et al. 2018). Estudar as comunidades ecológicas e identificar como a biodiversidade persiste e se adapta às alterações de habitat tem sido urgente, e compreender sua dinâmica frente aos impactos ambientais é fundamental para a conservação em ambientes fragmentados e manejo da paisagem em ambientes antropizados (Gardner et al. 2009; Tabarelli et al. 2010). As florestas secas tropicais, a exemplo da Caatinga no Brasil, possuem alta diversidade florística e variações de altitude, fisionomias e de solo (Banda-R et al. 2016; Pennington et al. 2018). No entanto, essas florestas tem sofrido histórica degradação de habitat devido à forte pressão das atividades antrópica, principalmente pela agropecuária, extração de madeira e urbanização (Castelletti et al. 2003; MMA 2016; Antongiovanni et al. 2020). Em seu processo de fragmentação, atualmente, a área remanescente de Caatinga está reduzida a 50% (414 mil km²) (Antongiovanni et al. 2018). Muitos desses remanescentes de caatinga estão imersos em matriz agrícola e elementos antrópicos, como estradas, açudes e cidades, apresentando diferentes níveis de qualidade de habitat e permeabilidade, a depender da resposta dos diferentes organismos em relação aos recursos e distúrbios, e da sua capacidade de dispersão (Ricketts 2001; Krauss et al. 2003; Tews et al. 2004; Schultz et al. 2012). A influência desses elementos sobre a biota e suas interações funcionam como filtros ambientais, que selecionam espécies que possuem capacidades/características para sobreviverem em determinadas condições e habitats (Keddy 1992; Chase & Myers 2011). Essa influência ambiental pode variar em diferentes escalas espaciais (Kent 2005; Vasconcelos et al. 2013; Fahrig 2013), inclusive, podendo ser investigada em

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áreas com variação vegetacional e do uso da paisagem, como as regiões rurais nas florestas secas. Insetos herbívoros, como as borboletas, são um dos grupos taxonômicos bioindicadores de distúrbios (Brown 1997b; Bonebrake et al. 2010), devido sua sensibilidade à degradação e especialização ecológica. Além disso, as respostas a processos de fragmentação e distribuição de habitat podem variar entre espécies generalistas e especialistas de habitat, como já visto em floretas úmidas e temperadas (Davis et al. 2007; Williams et al. 2010; Schultz et al. 2012; Soga & Koike 2012; Vasconcelos 2013). Considerando paisagens fragmentadas em florestas secas ou de vegetação aberta, geralmente, há relação neutra ou negativa entre a quantidade de habitat e a riqueza e abundância de espécies, por ser maioria espécies generalistas (Shahabuddin & Terborgh 1999; Bossart et al. 2006; Sundufu & Dumbuya 2008). No entanto, já foi observado resposta negativa da diversidade de espécies de borboletas à proporção de área agrícola (Vester et al. 2007; Basset et al. 2008; Jew et al. 2015; Lehmann & Parr 2016), e em escala local, a influência positiva da densidade arbórea e da cobertura herbácea (Checa et al 2014; Santos, Barbosa & Cardoso em prep.). Desejamos compreender como a estrutura de habitat e os elementos antrópicos estão relacionados em escala local e de paisagem, e como afetam a distribuição das espécies em comunidades de herbívoros, como as borboletas. A distribuição de espécies e os processos ecológicos envolvidos são estudados há décadas, tanto para a compreensão de padrões naturais quanto para subsidiar informações para conservação. Em muitos contextos, elementos da diversidade ( γ, α e β) podem refletir processos passados e presentes na variação espacial da distribuição de espécies (Lande 1996; Veech et al. 2002). Estudos com vários grupos de animais mostram que tanto a agregação de espécies quanto a alta diversidade alfa podem ocorrer, por exemplo, em grandes manchas de habitat, por outro lado, a segregação de espécies e variação de diversidade refletem comunidades de regiões com alta heterogeneidade de habitat ou diferentes níveis de sucessão ou degradação ambiental (Hill & Hamer, 2004; Akite 2008; Pozo et al. 2008; Iezzi et al. 2018). As condições ou características do ambiente local podem exercer forte influência sobre a biota e suas interações, determinando a distribuição das espécies a depender da amplitude de nicho (nicho Eltoniano, Soberón 2007). Assim, ambientes mais heterogêneos suportam maior diversidade de espécies e maior número de

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nichos, consequentemente, pois disponibilizam maior diversidade de recursos (MacArthur & MacArthur 1961; Hill & Hamer 2004). Os padrões de distribuição de abundâncias das espécies (do inglês SAD) tem sido estudados em diferentes abordagens e modelos ecológicos, que atribuem o arranjo das espécies nas comunidades, resumidamente, a processos estocásticos, populacionais, distribuição espacial ou de partição de nicho (McGill et al. 2007; Ferreira & Petrere Jr. 2008). Uma das teorias atualmente mas debatidas e testadas é a de partição de nicho. Nessa teoria, a estrutura das comunidades biológicas é determinada pela variação da distribuição das espécies, que é essencialmente influenciada pela partição dos recursos. Além das espécies dominantes, as comuns e raras também são importantes elementos da diversidade biológica (Tokeshi, 1996; McGill et al. 2007; Ferreira & Petrere Jr. 2008). Porém, a relação entre a distribuição e representatividade (suas abundâncias) das espécies e a identificação de possíveis níveis de tolerância a distúrbios ambientais ainda é pouco documentada (Tabarelli et al. 2010; Hercos et al. 2012; Iezzi et al. 2018). Nosso objetivo foi estimar os efeitos da estrutura de habitat e dos impactos antrópicos sobre a abundância, riqueza e composição de borboletas frugívoras em paisagens fragmentadas de uma floresta seca brasileira. Nossas hipóteses são relacionadas as teorias de partição de nicho e de filtros ambientais (Tokeshi, 1996; Keddy 1992; Chase & Myers 2011; Ferreira & Petrere Jr. 2008), onde a diversidade e a estrutura das comunidades são determinadas principalmente pela resposta da biota à alteração ambiental (no caso, espacial). Assim, i) a estrutura do habitat e a atividade antrópica influem na composição de espécies, ocorrendo dissimilaridade principalmente entre paisagens de baixa cobertura florestal, refletindo a intensidade da degradação e diferenças locais na estrutura de habitat; ii) há influência positiva da quantidade de recurso vegetal e negativa de atividades antrópicas sobre a abundância e riqueza de espécies, variando entre níveis de cobertura florestal; e iii) as espécies respondem de forma diferente às alterações conforme a amplitude de nicho, podendo a equidade de nichos nas paisagens revelar um gradiente de qualidade ambiental.

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MATERIAIS E MÉTODOS

Área de estudo

A área de estudo compreende áreas de caatinga arbóreo-arbustiva da Depressão Sertaneja Setentrional, na porção centro-sul do estado (Seridó) do Rio Grande do Norte. São áreas dentre ou próximas das apontadas como degradadas, com risco de desertificação e prioritárias para conservação da Caatinga (MMA 2016), e estão contidas em municípios rurais (Caicó, Currais Novos e Serra Negra do Norte), de intenso desenvolvimento agropecuário e urbano, e regime climático semelhante (semiárido-BSh; Rubel & Kottek 2010). Para compor o universo amostral, selecionamos 9 paisagens , medindo 6 x 6 km e em um gradiente de cobertura florestal entre 20 - 60%. Com base na imagem classificada, calculamos a área de vegetação nativa (habitat) em cada paisagem, considerando a caatinga arbóreo-arbustiva e savana (classes Floresta densa e Floresta aberta do Mapbiomas), através do software QGis 2.18 (GDAL 2013). Para tanto, usamos a imagem classificada de cobertura e uso do solo, a partir da composição de imagens LANDSAT de 30 x 30 m, de janeiro a junho de 2016, que está disponível em Mapbiomas (http://mapbiomas.org/pages/database/mapbiomas_ collection). As paisagens foram agrupadas em categorias de cobertura florestal (blocos), onde cada município contém uma paisagem de cada cobertura: C20 (20- 30% ou baixa), C40 (30-50% ou média) e C60 (> 50% ou alta) (ver métodos capítulo 2). A categorias de matriz também foram consideradas nas métricas de paisagem descritas a seguir (Fig. 1).

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Figura 1 – a) Mapa de cobertura remanescente de caatinga no RN e localização das áreas de estudo na região Seridó. b) Em detalhe, a distribuição de paisagens com diferentes porcentagens de cobertura florestal e matriz e unidades amostrais e c) exemplo de paisagem florestal em meio agrícola, localizada em Caicó. A floresta densa ocorrem principalmente em áreas de serra, sendo um proxy da topografia. Cobertura florestal das paisagens: 20A, 26D e 29G (20-30% ou baixa - C20), 44B, 34E e 50H (30-50% ou média - C40) e 53C, F60 e 56I (> 50% ou alta - C60).

Organismos e metodologia de coleta

Organismos de fácil amostragem e grande popularidade, as borboletas são largamente usadas como modelos biológicos em estudos de ecologia de comunidades e monitoramento de mudanças ambientais. Em geral, são bons preditores devido à sua abundância, riqueza de espécies, ciclo de vida curto, sensibilidade a distúrbios, e importância no funcionamento dos ecossistemas (Brown 1997b; DeVrieset al. 1997). As borboletas frugívoras (Lepidoptera: Nymphalidae) foram coletadas com armadilhas modelo Van Someren-Rydon, com isca fermentada (banana e caldo-de-

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cana), de modo que a amostragem pôde ser simultânea e padronizada em várias áreas e épocas do ano (Freitas et al. 2014). Em cada paisagem foram aleatorizadas cinco unidades amostrais (UA) distando, no mínimo, 2 km entre si, totalizando 45 unidades amostrais. Cada UA foi composta por quatro armadilhas em linha, separadas por 40 a 50m. As armadilhas foram abertas durante seis dias, com reposição de iscas a cada 48h. As coletas ocorreram em três períodos, jun.2017, abr.2018 e jun.2018.

Coleta de dados ambientais

As paisagens além de variações locais na estrutura de habitat e diferentes graus de impacto, possuem variações nas proporções de cobertura florestal e de usos do solo. Para investigar a influência ambiental sobre as borboletas, usamos a abordagem sítio-paisagem, onde as respostas da biota variam com os atributos de cada sítio (UA) e da paisagem do seu entorno (Fahrig 2013; Morante-Filho et al. 2016). Quantificamos as variáveis descritas na Tabela 1: variáveis de habitat, densidade arbóreo-arbustiva (Tree), cobertura de herbáceas (Herb), produtividade (EVI), coletadas durante os três períodos , e aqui consideramos as médias; complexidade de relevo (Relief), fisionomia (Physio), proporção de caatinga (PCaat), proporção de vegetação campestre (PGrass); variáveis de atividade antrópica, distância para açude (Weir), distância para estrada pavimentada (Road) e presença de bovino (Bovine), proporção de agropecuária (PGrazi) e proporção de corpo d´água (PWater). Consideramos açude e proporção de água como antrópicos dado o contexto de áreas rurais, onde os corpos d’água são majoritariamente barragens. Calculamos as métricas de paisagem a partir da imagem classificada de cobertura e uso do solo (MapBiomas), usando buffers de 0.3 km (28.26 ha) tendo como centro cada UA. Essa extensão de buffer foi a que melhor refletiu a resposta da abundância da comunidade à quantidade de habitat, com r = 0.4 de correlação (ver Fig. S1, em Material Suplementar). As métricas da paisagem foram calculadas através do suplemento LecoS do programa QGis (Jung 2012). A estrutura ambiental e distribuição de classes de vegetação e uso do solo variaram entre as amostras (UAs) e entre as paisagens (Tab. 2), garantindo uma boa amplitude de variação ambiental e de interação entre as variáveis.

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Tabela 1 - Resumo das variáveis ambientais. Variáveis utilizadas, após análise exploratória.

Covariável Sigla Descrição Efeito Local Densidade da Tree Número de arbustos/árvores com DAS Habitat vegetação arbóreo- (diâmetro na altura do solo) ≥ 1cm e arbustiva altura ≥ 1m (dentro do raio de 5 m nas armadilhas). Média dos três períodos. Cobertura de Herb Cobertura de herbáceas em quadrate de Habitat herbáceas 1x1 m. (dentro do raio de 5 m nas armadilhas). Média dos três períodos. Produtividade local EVI Valores de EVI em cada UA. Índices Habitat vegetativo EVI, derivado das imagens do sensor MODIS (resolução 250m), a bordo dos satélites Terra e Aqua (site SATVeg). Média dos três períodos. Complexidade do Relief Calculada pelo desvio padrão da altitude Habitat relevo no entorno do ponto amostral, dados de 10 pontos em raio de 0.5 km (imagem SRTM - Embrapa). Distância para açude Weir Distância euclidiana entre a UA e o corpo Antrópico d'água mais próximo (açude) (Google Earth). Distância para Road Distância euclidiana entre a UA e a Antrópico rodovias estrada pavimentada mais próxima (Google Earth). Presença de bovino Bovine Intensidade da presença de bovino ou Antrópico caprino, com base na frequência de fezes encontradas no decorrer das trilhas, a cada 15m. Fezes bovinas representaram 80%. Fisionomia local Physio Fisionomia da UA: Arbórea, Habitat predominância de árvores altas com mais de 4 m; Arbóreo-arbustiva, árvores e arbustos com presença de herbáceas; Campo aberto, árvores ou arbusto espaçados e cobertura herbácea rasteira, muitas vezes com rocha exposta. Paisagem Proporção de PCaat Vegetação arbóreo-arbustiva com Habitat caatinga predomínio de dossel contínuo - Savana- Estépica Florestada, dossel semi- contínuo - Savana-Estépica Arborizada (Mapbiomas). Proporção de PGrass Vegetação aberta com predomínio de Habitat vegetação campestre espécies herbáceas -Savana-Estépica Gramíneo -Lenhosa (Mapbiomas).

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Proporção de PGrazi Áreas de pastagens, naturais ou Antrópico agropecuária plantadas, vinculadas a atividade agropecuária (Mapbiomas). Proporção de corpo Pwater Áreas inundáveis com uma rede de Antrópico d’água lagoas interligadas, dos cursos de água e em áreas de depressões que acumulam água (Mapbiomas).

Categorias ambientais Paisagem Land Paisagens 6x6 km utilizadas no estudo. Cobertura florestal Cover Categoria de cobertura florestal em bloco com base na percentagem de habitat das paisagens: baixo (20 - 30 %), médio (30 - 50 %) e alto (> 50 %).

Tabela 2 – Características ambientais das paisagens estudadas na região Seridó. São dados valores médios. Mais detalhes no mapa e na tabela S2 (Mat. Suplem.).

Paisagens Variável 20A 26D 29G 34E 44B 50H 53C 56I 60F Cover Baixo Baixo Baixo Médio Médio Médio Alto Alto Alto Tree (n) 10,16 18,09 12,87 15,33 24,67 17,80 21,96 12,36 16,49 EVI 0,31 0,30 0,30 0,28 0,37 0,30 0,39 0,29 0,28 Relief (m) 6,17 3,87 8,33 3,11 9,34 7,16 18,32 9,71 5,96 Road (m) 3301,0 8530,6 2771,6 3980,8 2236,6 1298,6 4145,4 2099,6 8023,6 Weir (m) 475,0 536,4 375,4 905,2 373,4 740,4 391,6 657,0 544,2 Bovine (prop,) 0,08 0,25 0,13 0,17 0,09 0,16 0,16 0,08 0,09 PCaat (prop,) 0,17 0,20 0,18 0,15 0,43 0,50 0,42 0,45 0,40 PGrass (prop,) 0,19 0,07 0,00 0,16 0,23 0,00 0,30 0,00 0,05 PGrazi (prop,) 0,40 0,22 0,04 0,23 0,24 0,25 0,20 0,13 0,16

Análise

Influência ambiental sobre a composição

espécies entre as categorias ambientais, para atender às premissas das análises multivariadas. Considerando que nossas análises têm aspectos espaciais que podem influenciar os processos biológicos, nós avaliamos a autocorrelação espacial entre as amostras – a tendência de as variáveis serem associadas a determinada localização sendo semelhantes entre amostras vizinhas (Turner 2001). Utilizamos o índice de Mantel para testar a hipótese nula de ausência de autocorrelação da distância geográfica (dist. euclidiana) das unidades amostrais e a composição de espécies. Testamos os efeitos das paisagens (Land e Cover) e covariáveis de habitat e antrópicas sobre a composição e abundância de espécies através da db-RDA (distance-based Redundancy Analysis ). Essa análise de gradiente integra ordenação e regressão múltipla entre matrizes biótica e ambiental. Utilizamos a matriz de abundância com distância de dissimilaridade de Bray-Curtis (Borcard, Gillet & Legendre 2011), com a função capscale (McArdle & Anderson 2001). Verificamos a significância da ordenação através de teste de permutação de Monte Carlo (999x) e R² ajustado, e a influência das paisagens e das covariáveis através da Análise Permutacional de Variância (PERMANOVA), um método que permite a análise de sistemas multi-fatoriais e hierárquicos (Anderson 2001).

Modelos de influência ambiental sobre SAD

Para avaliar os efeitos ambientais sobre a riqueza e abundância das espécies de borboletas, testamos a relação entre as variáveis através de modelos lineares mistos (GLMM), utilizando o pacote lme4 (Bates et al. 2013). Estes modelos constituem extensões de modelos lineares para medidas repetidas (amostras com correlação serial) e ajustam estruturas complexas por máxima verossimilhança e considerando AIC (critério de informação de Akaike) (Burnham & Anderson 2002). Formulamos modelos a priori , conjunto de efeitos aditivos das variáveis e algumas combinações com sentido ecológico (Tab. S3), e selecionamos aquele que melhor representou as hipóteses , comparando os valores de AIC. O AIC representa uma otimização entre o ajuste de máxima verossimilhança e o número de parâmetros: quanto pior o ajuste ou maior o número de parâmetros, maior o AIC (Burnham & Anderson 2002). Para a seleção, consideramos os modelos com dAIC < 2 e com bom

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ajuste, verificada na uniformidade da distribuição dos resíduos simulados através do teste de Kolmogorov-Smirnov (George, Tsang & Wang 2003). Primeiro construímos modelos para a análise geral, onde consideramos as variáveis dependentes (riqueza ou abundância total) e as variáveis explanatórias como fatores fixos (variáveis de estrutura de habitat e de impacto antrópico) controlados pelos fatores aleatórios (Land), compondo modelos com todas as amostras (n = 45). Em seguida, construímos modelos para verificar os efeitos das variáveis sobre a abundância das espécies mais abundantes (N > 15) e de diferentes preferências de habitat: generalistas, de preferência por floresta arbórea e floresta arbustiva (classificadas no Capítulo 2). Essa classificação, como categorização da amplitude de nicho, foi associada à distribuição de cada espécie nos habitats e aos efeitos das alterações ambientais, e também utilizada para particionar a comunidade (Hercos et al. 2012), como verá a seguir. Utilizamos testes não-paramétricos para respeitar a distribuição não-normal dos dados de fauna (W = 0,88, p < 0,001), e usamos ajuste à família Poisson. Para os modelos e RDA as variáveis ambientais foram padronizadas (transformação z). Nas análises de composição, as abundâncias das espécies foram raiz transformadas, para garantir peso proporcional (Gotelli & Ellison 2011). Nos testes, os p-valores das hipóteses foram calculados por randomização de Monte Carlo (1000x) entre as amostras (Borcard, Gillet & Legendre 2011). Consideramos o R² ajustado para regressão (Jaeger et al. 2016), valores de p corrigidos por FDR (False Discovery Rate) para evitar erros do tipo I nas análises (Waite & Campbell 2006). Todas as análises foram realizadas no programa R 3.5.1 (R Core Team 2018).

Diversidade e classificação de qualidade ambiental

Nós estimamos a diversidade alfa verdadeira ( qDα) por UA usando o número total de indivíduos de todas as espécies. Usamos a métrica de diversidade em números de Hill para o índice de Shannon (¹D α), que representa o "número equivalente" de diversidade ou entropia, de forma a considerar as espécies proporcionalmente ao peso de suas abundâncias (Jost 2006). A diversidade ¹D α foi calculada para cada paisagem e para as categorias de cobertura florestal, através de curvas de rarefação, onde os valores de diversidade alfa são comparados usando

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intervalo de confiança (95%) gerado por aleatorizações (1000x), através do pacote iNEXT (Hsieh et al. 2016). Além da comparação entre valores de diversidade, a partição de nicho em uma comunidade pode ser compreendida a partir da identificação da frequência de ocorrência e padrões de abundância relativa das espécies, por exemplo, compondo testes experimentais de perturbação ambiental (Ferreira & Petrere Jr. 2008). Para quantificar a influência ambiental nessa partição, utilizamos a representatividade das espécies quanto à preferência de habitat/fisionomia (de floresta arbórea, floresta arbustiva, campo aberto e generalistas) em cada paisagem. Com base na ocorrência das espécies, calculamos a frequência de raridade:

Fa = P a/P, onde P a é o nº de amostras de ocorrência da sp a, e P é o número total de amostras, onde a espécie pode ser constante (Fa ≥ 0.5), comum (0,49-0,1) ou rara (Fa ≤ 0,1) (McGill et al. 2007). Calculamos o índice de equitabilidade de Pielou (J’) para verificar a influência do gradiente ambiental sobre a abundância do conjunto de espécies. Por fim, nós utilizamos o indicator species para identificar espécies bioindicadoras nas paisagens estudadas. Um método baseado em resíduos de correlação de Pearson em comparações par-a-par de qui-quadrado entre unidades/habitats, a partir da formula: Pearson resid = (Obs – Exp) ÷ √Exp. Abordagem usada para examinar as associações entre cada espécie e amostras (ou seja, habitats ou locais) (Gardener 2014). Então, comparamos as medidas convencionais de diversidade ecológica (¹D) e equidade, associadas às proporções das espécies (associadas em nichos) nas comunidades e a distribuição de espécies indicadoras, e utilizamos como parâmetros para a avaliação da qualidade ambiental das paisagens estudadas.

RESULTADOS

No total, coletamos 5997 indivíduos pertencentes a dezesseis espécies de borboletas frugívoras (Tab. 3). As duas espécies dominantes representam 73% dos registros, onde a Fountainea halice representou 44% do total (com 2.661 indivíduos), e a Hamadryas februa , 29% do total (1.768 indivíduos). Outras espécies foram bastante comuns, como a Fountainea glycerium (602 indivíduos ou 10% do total),

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Eunica tatila (510 indivíduos ou 8.5%) e Pharneupthychia phares (266 indivíduos ou 4.4%). Encontramos dois novos registros para a região, as Yphthimoides affinis e Taygetis laches (unique) , ambas em paisagens de Currais Novos . Na figura 2a, podemos ver a distribuição da ocorrência e abundância das espécies entre as paisagens em ordem crescente cobertura de habitat. Atentamos para a maioria dos registros das espécies dominantes, listadas acima, se concentrar entre as paisagens 44B e 56I (de 44% a 56% de cobertura florestal) (57% dos indivíduos). No decorrer dos resultados, faremos referência às paisagens individualmente (onde o número é importante, pois representa a proporção de habitat) e agrupadas em blocos de cobertura (baixa, média e baixa). A maioria das espécies tiveram mais indivíduos registrados em alta e média cobertura florestal (C60 e C40, Fig. 2b), e no total esse aumento foi proporcional à cobertura (média±SD, C20 N = 84,8±61, C40 N =117±45, C60 N = 198±99 indivíduos,

LME F2 = 10,98, p < 0,001, Tab. 4; Fig. 2c). O número de indivíduos aumentou também associado à percentagem de cobertura nas paisagens individualmente (F8 = 8,61, p < 0,001), onde as paisagens de maior cobertura somaram 50% dos indivíduos (N = 2973). Destacamos a paisagem a 20A (de menor cobertura 20%) com a menor abundância total (N = 153 indivíduos) em detrimento da 53C com a maior abundância total (N = 1442). Em riqueza de espécies, destacando-se as paisagens 53C, 44B e 29G com 12 espécies cada uma, tendo a paisagem 53C a maior média (de 9.2 espécies), enquanto em 56I encontramos apenas oito espécies (LME F 8 = 3,29, p < 0,001). No geral, encontramos em média 7±2 espécies em nível de cobertura C60, mas não diferente significativamente nas demais (C20 S = 6,5±1,5, C40 S = 6,87±1,4 espécies; F 2 = 0,61, p = 0,55).

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Tabela 3 - Espécies encontradas nas paisagens do Seridó e sua classificação em grau de raridade e de preferência de habitat (Habitat). A raridade (R) foi determinada a partir da frequência de ocorrência (Fa). São dados os valores das variáveis ambientais mais influentes (médias) e dos atributos da fauna para cada paisagem: abundância, riqueza de espécies, diversidade (¹D), proporção de espécies de floresta arbórea. Ct = Constante, Cm = Comum, Ra = Rara, Ge = Generalista, Gr = Campo aberto, FS = Floresta arbustiva, FT = Floresta arbórea.

Paisagens Espécies 20A 26D 29G 34E 44B 50H 53C 56I 60F Total Fa R Habitat Fountainea halice moretta (H ,Druce, 1877) 45 143 356 220 284 353 560 533 167 2661 1,00 Ct Ge Hamadryas februa februa (Hübner, [1823]) 64 170 194 150 199 137 426 189 239 1768 1,00 Ct Ge Fountainea glycerium cratais (Hewitson, 1874) 19 53 88 72 71 85 70 71 73 602 1,00 Ct Ge Eunica tatila bellaria Fruhstorfer, 1908 8 58 22 46 42 18 98 42 176 510 0,93 Ct Ge Pharneuptychia phares (Godart, [1824]) 5 2 2 0 17 3 234 0 3 266 0,47 Cm FT Biblis hyperia nectanabis (Fruhstorfer, 1909) 2 8 4 6 6 9 10 0 19 64 0,71 Ct Ge Hamadryas feronia feronia (Linnaeus, 1758) 7 2 1 2 6 1 26 1 5 51 0,49 Cm FS Callicore sorana sorana (Godart, [1824]) 1 1 2 2 2 2 5 2 0 17 0,33 Cm FT Dynamine postverta postverta (Cramer, 1779) 1 1 4 1 0 5 1 0 4 17 0,24 Cm FT Hypna clytemnestra forbesi Goldman & Salvin, 1884 0 0 1 1 2 1 8 2 0 15 0,18 Cm FS Historis acheronta acheronta (Fabricius, 1775) 0 3 2 2 2 1 0 2 2 14 0,31 Cm Gr Opsiphanes invirae (Hübner, [1808]) 0 1 0 0 0 0 3 0 0 4 0,07 Ra FS Hamadryas amphinome (Linnaeus, 1767) 0 0 1 1 0 0 0 0 1 3 0,07 Ra Gr Yphthimoides affinis (A , Butler, 1867) 0 0 0 0 2 0 1 0 0 3 0,04 Ra Ge Historis odius odius Lamas, 1995 0 0 0 0 1 0 0 0 0 1 0,02 Ra Gr Taygetis laches Fabricius, 1793 1 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0,02 Ra Ge Abundância 153 442 677 503 634 615 1442 842 689 5997 Riqueza 10 11 12 11 12 11 12 8 10 16 Diversidade Shannon (¹D) 4,25 4,13 3,15 3,81 3,90 3,28 4,34 2,71 4,36 4,33 Equitabilidade de Pielou (J') 0,67 0,60 0,49 0,57 0,57 0,50 0,62 0,50 0,66 0,53 Proporção de espécies de floresta arbórea 0,05 0,01 0,01 0,01 0,03 0,02 0,17 0,00 0,01 0,050

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Figura 2 – Distribuição das borboletas frugívoras nas paisagens estudadas no Seridó. a) Ocorrência e abundância das espécies entre as nove paisagens. O código das paisagens representam a sua cobertura de caatinga (%) e a localização no mapa (letra). b) Abundância das espécies entre categorias de cobertura florestal. A abundância está raiz-transformada. Não estão representadas as espécies com uma única ocorrência ( uniques ). c) Boxplots da diferença de abundância, d) riqueza e e) diversidade Shannon D¹ entre as categorias de cobertura. Em cada boxplot são apresentados os quartis (25% e 75%), a linha escura indica a mediana, as linhas verticais, os valores mínimos e máximos (desconsiderando outlier - ponto). As letras diferentes indicam diferença significativa em modelos lineares LME.

Tabela 4 - Relação das categorias espaciais (Paisagem e Cobertura florestal) sobre a riqueza e abundância das borboletas frugívoras total e por grupo de preferência de habitat. Valores da análise de variância de LME. df = grau de liberdade.

Paisagem Co bertura Dependente df Deviance F Pr(>F) df Deviance F Pr(>F) Abundância 8 2178 ,02 8,61 0,000 2 2178 ,00 10 ,98 0,000 Riqueza 8 17 ,22 3,30 0,006 2 17 ,22 0,61 0,548 Diversidade 8 5,81 9,01 0,000 2 5,81 0,26 0,770 Equitabilidade (J') 8 0,45 4,91 0,000 2 0,45 1,82 0,174 Grupo Generalista 8 9129 ,80 0,55 0,767 2 9695 ,70 1,86 0,165 Campo aberto 8 35 ,05 1,00 0,470 2 35 ,05 0,12 0,891 Floresta arbustiva 8 151 ,84 2,64 0,042 2 151 ,84 2,71 0,087 Floresta arbórea 8 1307 ,71 3,47 0,014 2 1307 ,71 3,86 0,035

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Influência ambiental sobre a riqueza e abundância

Observando os efeitos das variáveis sobre a abundância das borboletas, podemos ver a influência antrópica, do habitat e da paisagem, visíveis através da densidade de arbóreo-arbustivas, do relevo, distância para rodovias e proporção de caatinga, tanto em escala local quanto regional (Fig. 3a). Essas variáveis compõem o modelo melhor ajustado (dAIC = 0.0, df = 11, R² = 0,72, Tab. 5), revelando que a abundância de borboletas aumentou diretamente com a densidade arbóreo-arbustiva, proporção de caatinga e inversamente à distância para rodovias e açudes e à proporção de água na paisagem. As variáveis têm influência sobre a biota em todas as categorias de cobertura, com maior intensidade sobre as coberturas C20 e C60 (Fig. 3c, 3e). Em particular, a proporção de vegetação campestre tem efeitos variáveis sobre as coberturas, sendo positivo sobre paisagens de alta cobertura e negativa em baixa cobertura (ver Fig. S3). A riqueza de borboletas aumentou principalmente com a densidade de arbóreo-arbustivas, sem diferir entre as coberturas de caatinga (dAIC = 0.0, k = 4, R² = 0,40). Encontramos relações marginalmente importantes em modelo alternativo, onde a riqueza é maior em locais próximos aos açudes (Fig. 3b, 3d, 3f). Entrando nas análises populacionais de cada espécie mais abundante, também encontramos efeitos positivos da densidade arbóreo-arbustiva e EVI, localmente, e da proporção de caatinga arbóreo-arbustiva na paisagem (Fig. 4, Tab. 5). Vemos a maioria das espécies generalistas de habitat sofrer baixos efeitos de habitat e antrópico, F. halice, F. glycerium, H. februa e E. tatila (Fig. 4a-d). Em contrapartida, vemos efeitos negativos, principalmente, da proximidade de açudes, proporção de agropecuária e da presença de bovinos, como observado sobre as espécies de preferência de floresta arbórea ou arbustiva, P. phares, H. feronia e H. clytemnestra (Fig. 4f, i e j). A proporção de floresta campestre e de corpos d’água na paisagem, bem como a proximidade de rodovias, atuam positivo ou negativamente para diferentes espécies. Observando as médias das variáveis ambientais mais influentes e suas correlações, entendemos melhor a influência sobre as borboletas (Tab. 2 e S4). O estrato arbóreo, com efeitos positivos tanto sobre a abundância quanto a riqueza de borboletas, como demonstrados nos modelos, está correlacionado à complexidade de

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relevo (r = 0,32), e à proporção de caatinga arbóreo-arbustiva (r = 0,26) e campestre (r = 0,36). Por outro lado, em paisagens de baixa quantidade de caatinga (26D, 29G e 34E), que também são áreas mais planas, a intensidade da presença de gado é alta, afetando negativamente o estrato arbóreo e herbáceo tanto em escala local (Herb r = -0,18) quanto na paisagem (PCaat r = -0,4, PGrass r = -0,19). Podemos observar também que, as paisagens 50H e 56I possuem alta presença de bovino (média de 0,12, máx. 0,33) e de áreas de agropecuária (PGrazi 50H = 0,25±13, 56I 0,13±14), comparando com as demais, enquanto a 60F possui média de 544m de açudes, geralmente próximos à residências. Ou seja, esses fatores locais podem explicar a baixa riqueza ou número de indivíduos de borboletas nessas paisagens, apesar de elas possuírem alta cobertura de caatinga.

Tabela 5 - Resultado da seleção de modelos para os padrões de abundância e riqueza de borboletas frugívoras, e para as espécies abundantes, a partir de análise de GLMM. Os dados mostram os melhores modelos com base no critério do dAICc ≤ 2. dAIC: diferença relativa ao valor de AIC do melhor modelo; K: número de parâmetros estimados; Wi: peso do modelo; β: coeficiente de explicação das variáveis preditoras (±SD), de efeito de habitat ou antrópico; R² proporção de variação explicada pelo modelo e cada variável. *significância p ≤ 0.05.

Modelos k dAICc Wi Habitat Antrópico R² Riqueza total 4 0,0 0,59 0,40 Tree 0,13±0,06* 0,38 Weir -0,06±0,10 0,10 Abundância total 11 0,0 1,00 0,72 Tree 0,24±0,02* 0,43 Relief -11±0,02* 0,24 Road 0,16±0,03* 0,17 Weir -0,10±0,02* 0,09 PCaat 0,21±0,02* 0,08 PGrass -0,08±0,02* 0,07 PWater -0,08±0,02* 0,05 CoverC40 0,34±0,35 0,04 CoverC60 0,79±0,35* 0,01 Espécies Fountainea halice 0,0 1,00 0,50 Tree 0,18±0,03* 0,25 Relief -0,06±0,03* 0,20 Road 0,29±0,04* 0,13 Weir -0,09±0,02* 0,04

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PCaat 0,25±0,03* 0,03 PGrass -0,05±0,03* 0,02 PWater -0,08±0,02* 0,01 Hamadryas februa 9 0,0 0,99 0,46 Tree 0,27±0,04* 0,27 Relief -0,22±0,04* 0,12 PCaat 0,18±0,02* 0,11 PGrass 0,12±0,04* 0,06 PWater -0,08±0,03* 0,06 Bovine 0,10±0,04* 0,03 Weir -0,08±0,03* 0,02 Fountainea glycerium 4 0,0 0,71 0,43 Tree 0,28±0,06* 0,42 Weir -0,11±0,05* 0,11 Eunica tatila 4 0,0 0,99 0,18 Tree 0,08 PCaat 0,07 Pharneupthychia phares 8 0,0 0,91 0,63 Tree 1,50±0,27* 0,41 EVI 0,53±0,22* 0,30 Road -1,80±0,35* 0,09 Weir -0,49±10,18* 0,05 Bovine -0,65±0,17* 0,05 Relief -0,01±0,10 0,00 Biblis hyperia 4 0,0 1,00 0,35 Tree 0,27±015 0,28 Road 0,46±0,16* 0,10 Hamadryas feronia 5 0,0 0,72 0,29 PCaat 0,39±023 0,20 PGrass 0,54±0,19* 0,11 PGrazi 0,42±0,21* 0,10 Callicore sorana 4 0,0 0,57 0,08 PCaat -0,32±0,30 0,08 Relief 0,42±0,21* 0,05 Dynamine postverta 5 0,0 0,83 0,15 Relief 0,51±0,30 0,07 Weir -0,98±0,52 0,07 PGrass -0,87±0,48 0,05 Hypna clytemnestra 4 0,0 0,84 0,13 Tree 0,44±0,41 0,05 PGrass 0,53±0,25* 0,03 PWater 0,42±0,18* 0,03

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Figura 3 - Influência ambiental e antrópica sobre a abundância e riqueza de borboletas frugívoras. a-b) Representação gráfica dos coeficientes dos modelos melhor ajustados, com base em modelos lineares (Tab. 4). Os coeficientes em vermelho representam as variáveis antrópicas. Influência da densidade arbóreo-arbustiva (c, β= 0,24±0,02, R² = 0,43) e da distância para rodovias (e, β= 0,16±0,03, R² = 0,17) sobre a abundância. Influência da densidade de arbóreo-arbustivas (d, β= 0,13±0,06, R² = 0,38), e da distância para açudes (f) sobre a riqueza de espécies. As curvas foram baseadas em modelos GLM para cada covariável, sendo o resultado geral representado pela linha preta sombreada (intervalo de confiança de 95%).

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Figura 4 - Influência das variáveis de habitat e impacto antrópico sobre a abundância das espécies mais abundantes generalistas ou de preferência de floresta (T-arbórea ou S-arbustiva). a-j) Estão representados os coeficientes do modelo melhor ajustado, com base nos modelos lineares (Tab. 4). Os coeficientes em vermelho representam as variáveis antrópicas. As espécies estão em ordem decrescente de abundância. As imagens são de fenótipo macho em tamanho proporcional ao real (Fonte: butterfliesofamerica.com). 151

Influência ambiental sobre a composição de espécies

Os dois primeiros eixos da db-RDA (que capturam a variação ambiental) explicam 65% da variação biológica, composição e abundâncias de espécies de borboletas frugívoras (Fig. 5). Dessa explicação, as comunidades são influenciadas em 13 % pela variação da densidade arbóreo-arbustiva, conforme PERMANOVA (R² = 0,13), como também, pela complexidade de relevo (R² = 0,06) e distância para rodovias (R² = 0,05), havendo, alguma distinção entre fisionomias (R² = 0,06). A composição da paisagem também influi, principalmente a proporção de agropecuária (R² = 0,06), de floresta campestre (R² = 0,06) e de caatinga arbóreo-arbustiva (R² = 0,03). Além disso, há dissimilaridade entre paisagens individualmente (PERMANOVA,

F6 = 2,76, p = 0,001, R² = 0,17, Tab. 6) maior do que em bloco de categorias de cobertura, sendo as paisagens de baixa e alta cobertura (C20 e C60) mais distintas

(F 2 = 4,78, p = 0,001, R² = 0,10). O teste de Mantel não detectou influência da distribuição espacial de unidades amostrais sobre a distribuição das espécies de borboletas ou os padrões de similaridade (R = 0,05, p = 0,17). Então, características das paisagens e fatores locais devem explicar a distribuição das espécies. Observando as paisagens e suas relações com os eixos, podemos dizer que as paisagens de menor (20A e 26D) e maior cobertura (53C e 60F) são as que mais se diferem em composição de espécies de borboletas em relação às demais, ao longo do gradiente de cobertura (eixo1). Detalhadamente, as primeiras possuem baixa densidade arbórea (20A, média±SD = 10,2±1,2 árvores) ou de cobertura herbácea (26D = 25±12%) e possuem muita área de agropecuária (20A 0,40±0,21, 26D 0,22+0,14, Tab. S2). Por outro lado, as amostras de maior cobertura, que localmente são fisionomias arbóreas ou arbóreo-arbustivas, estão distantes de rodovias (60F = 1299±892,7 m, 53C = 4145±1005m). A paisagem 60F, em Caicó, destaca-se por compor uma das poucas paisagens com registro de espécies pouco comuns: 30% dos registros da Biblis hyperia, 23% da Dynamine postverta e 14% da Historis acheronta (Fig. 2a). Enquanto na paisagem 53C, de alta densidade arbórea (22±1,3 árvores) e complexidade de relevo (18,3±8,4 m), foi onde encontramos 88% da Pharneuptychia phares, 53% da Hypna clytemnestra e 51% da Hamadryas feronia . Independente da cobertura, as paisagens 29G, 50H e 56I possuem alta similaridade de espécies entre si e aparecem sobrepostas na db-RDA, apesar de a maioria estar nas paisagens com maior proporção de caatinga arbóreo-arbustiva

localmente (56I = 0,50±0,22, 50H = 0,45±0,33). São áreas de predominância de fisionomia arbóreo-arbustiva e de menores distâncias para rodovia (média de 2057m, mín. 521 e máx. 3387m), com alto registro de F. glycerium (40% do total).

Figura 5 – Variação espacial da composição de borboletas frugívoras e as relações com vetores ambientais através de ordenação db-RDA (dissimilaridade Bray-Curtis). Os polígonos representam união de grupos (paisagens), onde as amostras estão identificadas pelo código da paisagem. O diâmetro dos círculos é proporcional à abundância encontrada. A disposição dos vetores ambientais (setas) e das espécies (em itálico) indica o grau de relação com as amostras. O nome das espécies está abreviado, ex. Hamadryas februa = ham.feb (ver Tab. 1).

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Tabela 6 - Resultados da análise de variância multivariada (PERMANOVA) para a db- RDA, mostrando as relações das variáveis ambientais sobre a composição de borboletas.

df SumsOfSqs MeanSqs F R² Pr(>F) Tree 1 0,29 0,29 11 ,92 0,13 0,003 EVI 1 0,09 0,09 3,79 0,04 0,014 Reli 1 0,08 0,08 3,41 0,04 0,024 Road 1 0,11 0,11 4,38 0,05 0,008 PCaat 1 0,08 0,08 3,23 0,04 0,024 Pgrazi 1 0,08 0,08 3,36 0,04 0,024 PGrass 1 0,16 0,16 6,49 0,07 0,003 Land 8 0,60 0,08 3,07 0,27 0,003 Residuals 29 0,71 0,02 0,32 Total 44 2,21 1,00

Bioindicadores e gradiente de qualidade ambiental

As 10 espécies mais abundantes somam 99% dos indivíduos registrados com diferentes frequências nas amostras (Tab. 3), representando, assim, a amplitude de distribuição das espécies e estrutura da comunidade regional. Na figura 6, podemos ver a distribuição dos grupos (ou partição de nicho), quanto à preferência de habitat entre as categorias de cobertura florestal, e comparar a proporção desses grupos com a diversidade de Shannon (¹D) e a equitabilidade, uma medida de homogeneidade no número de indivíduos entre as espécies (valores de 0 a 1). Há mais indivíduos de espécies generalistas em todas as paisagens e categorias de cobertura (LME F 2 = 1,8 p = 0,16; Tab. 4, Fig. 6c). Em contrapartida, há mais indivíduos de preferência por floresta arbórea e arbustiva (83% das espécies Pharneuptychia phares, Callicore sorana e Dynamine postverta ) nas paisagens de alta cobertura (C60) (floresta arbórea

F2 = 3,9 p = 0,03; Fig. 6a). Além disso, a proporção dessas espécies em algumas paisagens (53C, 20A e 44H) é significativamente diferente (floresta arbustiva F 8 = 2,6 p = 0,04; floresta arbórea F 8 = 3,5 p = 0,01; Fig. 6e). Importante observar que essas paisagens com maior proporção de espécies de florestas são as de Currais Novos. Nas demais paisagens, a predominância de espécies generalistas ultrapassa os 90% dos indivíduos de borboletas registrados. As espécies de campo aberto são espécies

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incomuns ou raras ( Historis sp. e Hamadryas amphinome ) e representam apenas 0,3% (N = 18). Mesmo assim, vemos a tendência de distribuição em áreas de baixa ou média cobertura (Fig. 6d). Além disso, as paisagens podem ser representadas ecologicamente pela diversidade de espécies, como mostra a figura 6f. A diversidade (¹D) e a equitabilidade variam, respectivamente, de 2,7-4,36 e de 0,49-0,67 (Tab. 3) entre as paisagens

(LME, ¹D F 8 = 9,0 p < 0,001; J’ F 8 = 4,9 p < 0,001, Tab. 4), independente das categorias de cobertura. Associando a proporção dos grupos (nichos) e a equitabilidade, podemos ver que as paisagens que possuem abundâncias semelhantes entre os grupos e espécies (maior equitabilidade) tendem a ser as mais diversas (paisagens 60F, 20A, 29D e 53C). Ao contrário, a paisagem 56I, por exemplo, possui a menor diversidade (¹D = 2.7), provavelmente, em decorrência da alta proporção (99%) de espécies generalistas. Adicionalmente, através de teste de resíduos de Pearson da associação de ocorrência (por chi-quadrado) das espécies mais abundantes e as paisagens, identificamos a Pharneuptychia phares e a Fountainea glycerium como indicadora de áreas de alta cobertura e de baixa cobertura, respectivamente (Fig. 7a). Elas, inclusive, fazem parte dos grupos mais representativos na partição de nicho, portanto, a primeira é especialista em áreas de floresta arbórea, e a segunda, é generalista e indicadora de áreas aberta ou degradadas. Com base nessas informações, plotamos a distribuição espacial das duas espécies e da diversidade alfa (de cada UA) no mapa da região Seridó (Fig. 7b-c). Vemos que a proporção das espécies indicadoras varia diferentemente da distribuição da diversidade alfa, adicionando informação de qualidade ou risco ambiental de pontos específicos na paisagem, antes não visualizada tão claramente.

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Figura 6 - Partição de nicho e distribuição da diversidade de espécies de borboletas frugívoras da região Seridó. a) Representação das espécies em cada grupo de preferência de habitat/fisionomia. b-e) Distribuição da abundância dos grupos de preferência de habitat entre as categorias de cobertura florestal. Valores de análise de variância de LME estão na Tab. 4. f) Ranqueamento das paisagens quanto a proporção de generalistas, espécies de campo aberto e floresta arbórea e arbustiva, onde as barras representam a abundância relativa (assinatura) dos grupos. A abundância está raiz-transformada. g) Distribuição da diversidade (barras de média e erro padrão) e equitabilidade (linha de média e erro padrão).

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Figura 7 – a) Distribuição da diversidade alfa de borboletas (Shannon ¹D) nas paisagens estudadas no Seridó e gráfico da diversidade média (com barras de erro padrão) em cada paisagem, em ordem decrescente. b) Distribuição das espécies indicadoras de áreas de alta ( Pharneuptychia phares – círculos prestos) e baixa cobertura ( Fountainea glycerium – círculos brancos) com base da análise de resíduos de Pearson (barras). As barras a esquerda indicam associação positiva e à direita, negativa. Os círculos nos mapas são proporcionais à variável de interesse.

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DISCUSSÃO

Influência da estrutura de habitat e impacto antrópico

A estrutura e dinâmica de comunidades biológicas em ambientes naturais alterados são oportunidades para a compreensão de processos ecológicos e a implementação de ações de manejo e conservação da biodiversidade. Nosso trabalho é o primeiro a estudar a distribuição espacial de comunidades de insetos herbívoros, relacionando tanto as variações ambientais naturais quanto os impactos das atividades antrópicas, em paisagens rurais na Caatinga. Esse sistema é interessantíssimo, não só por se tratar de um exemplo de floresta seca, que são florestas biodiversas e de condições extremas (Murphy et al. 2016; Pennington et al. 2018), mas por fazer parte de um dos ecossistemas mundiais mais ameaçados pela presença humana, atividade agrícola intensa e desertificação (Miles et al. 2006; FAO 2012; Lehmann & Parr 2016; Antongiovanni et al. 2020). Portanto, nesses ambientes ocorrem muitos processos ecológicos que merecem mais atenção e investigação científica. Encontramos relações entre estrutura de habitat e alterações antrópicas sobre a composição de espécies de borboletas frugívoras. Nossos resultados mostram influência da densidade arbóreo-arbustiva, quantidade de caatinga na paisagem (arbóreo-arbustiva e campestre), inclusive associadas à complexidade de relevo, e o impacto das rodovias da região e da atividade agrícola na paisagem (na RDA, Fig. 5). Portanto, a composição de borboletas, assim como de outros animais herbívoros, tende a variar espacialmente em diferentes escalas, principalmente, devido à íntima relação com a vegetação e sensibilidade à variação de microclima (Bossart et al. al. 2006; Pozo et al. 2008; Checa et al. 2014; Freire Junior e Diniz 2015). Assim, as características estruturais do ambiente estudado exercem forte influência sobre a biota e suas interações, funcionando como filtros ambientais, que selecionam espécies com capacidades/características para sobreviverem em determinadas condições e habitats (Keddy 1992; Chase & Myers 2011). Dessa forma, os filtros podem refletir elementos que afetam a ocorrência e a abundância das espécies, local ou regionalmente, como a quantidade e disponibilidade de recursos e os elementos espaciais de degradação dos habitats encontrados.

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Também encontramos variação da abundância de borboletas entre paisagens com diferentes porcentagens de habitat, no geral, aumentando proporcionalmente à cobertura florestal em uma escala maior. A estrutura de habitat local foi determinante, principalmente no aumento de indivíduos registrados com relação positiva da densidade de árvores, proporção de caatinga e variação do relevo. Essa influência da estrutura do habitat em diferentes graus de sucessão ou degradação também foi observada em outros sistemas secos, por exemplo, no Cerrado e savanas da África do Sul e Equador, onde encontraram mais espécies, e maior proporção de espécies de distribuição ou capacidade de dispersão restrita, em ambientes mais conservados (Spitzer et al. 1987; Basset et al. 2008; Sundufu e Dumbuya 2008; Marini-Filho & Martins 2010). Adicionalmente, a proximidade para rodovias e açudes e a presença de gado são as variáveis de maior impacto local, que, somados à proporção de agropecuária e de corpos d’água na paisagem, são os indicativos de que a atividade humana está influenciando negativamente a estrutura de habitat e a fauna de borboletas, em todos os níveis de cobertura florestal. A riqueza de espécies parece responder pouco ao ambiente, sendo importante apenas a vegetação arbórea local. Dentre os impactos, os bovinos e caprinos são grandes herbívoros e agentes de pisoteio da caatinga, os primeiros aqui representaram maioria (80% de fezes encontradas nas UAs). Já as rodovias, geralmente apresentam larguras de mais de 15 m e são encontrados muitos povoados e cidades às suas margens, assim, elas representam grandes agentes de fragmentação (Antongionni et al. 2020). Vale destacar que, a distância ou presença de corpos d’água, assim como a vegetação campestre, podem ter efeitos contrários, como visto nos modelos de algumas espécies individualmente. Por um lado, a umidade do solo e microclima podem favorecer a vegetação e fauna de fragmentos próximos, como esperado. Mas por outro, a presença de água está correlacionada com o adensamento de residências próximo aos açudes (r = 0,68, Tab. S1) e tem efeito de impacto antrópico, pela presença humana e substituição da mata em áreas de cultivo. Enquanto a vegetação campestre, dada a classificação vegetacional, representa as fisionomias de caatinga mais abertas e é habitat para várias espécies (a exemplo dos efeitos positivos sobre as H. clytemmestra e gênero Hamadryas, Fig. 4). Porém, podem ser áreas degradadas de inicial sucessão florestal, as quais precisam de ações de restauração ou uso sustentável (Gardner et al. 2009; FAO 2012; Filgueiras et al. 2016).

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Alguns padrões já foram discutidos em diferentes habitats de florestas tropicais e o efeito da degradação é negativo sobre a riqueza e abundância para vários grupos animais, considerando diferentes matrizes (Barlow et al. 2007b; Prevedello & Vieira 2010; Gardner et al. 2009; Filgueiras et al. 2016; Jew et al. 2015; Iezzi et al. 2018), como também em diferentes escalas espaciais (Crist et al. 2003; Davis et al. 2007; Tylianakis et al. 2005; Veech et al. 2003; Ribeiro et al. 2008). Embora seja clara a influência negativa da antropização sobre a biota, quando observamos as repostas “neutras” da fauna de borboletas em paisagens intermediárias, considerando a degradação local e em escala de paisagem (Fig. 3, Fig. 5), os efeitos ambientais apontam para a influência positiva da heterogeneidade de habitat para a manutenção das espécies (Hill & Hamer 2004; Vester et al. 2007; Akite 2008; Jew et al. 2015; Paz et al. 2019), onde podemos considerar a associação entre caatinga arbórea e campestre e a matriz agrícola heterogênea encontrada na região.

Espécies indicadoras de qualidade ambiental

Neste trabalho, identificamos diferentes efeitos e variáveis ambientais atuando sobre as espécies individualmente e fomos além de algumas generalizações. As espécies de borboletas possuem diferentes características morfofisiológicas e ecológicas como, a amplitude de dieta, dependência ou não de área e habitat, variação de tamanho e capacidade de dispersão (Scott 1986; Soga & Koike 2012; Vasconcelos 2013). Em florestas tropicais úmidas existem muitos estudos comparando espécies bioindicadoras ou caracteres funcionais de degradação (Ribeiro et al. 2008; Vasconcelos 2013; Filgueiras et al. 2019; Spaniol et al. 2019). Em florestas secas, as espécies em maioria são consideradas polífagas e generalistas ou adaptadas a ambientes abertos ou degradados (Thompson e Pellmyr 1991; Janzen et al. 2005; Martinez-Adriano et al. 2018; Bonebrake et al. 2016). No nosso estudo, as borboletas responderam às variações da composição da paisagem em buffers de 300m, demonstrando, assim como em sistemas na Venezuela e no Cerrado (200-300m, Shahabuddin & Terborgh 1999; média de 370m, Marini-Filho & Martins 2010), que a área de dispersão e influência detectada pelas espécies em florestas secas é um pouco maior do que o registrado nas floretas úmidas (100-200m, Hamer & Hill 2000; Ribeiro et al. 2008). Como também, nós registrarmos

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indícios de forte requerimento por recursos e estrutura de habitat dentre algumas espécies, principalmente aquelas identificadas como especialistas de floresta arbórea (Tab. 2, Fig. 6). As espécies da subfamília Satyrinae, como a Pharneuptychia phares, identificada neste trabalho como indicadora de área de alta cobertura, é um grupo formado por espécies pequenas e crípticas, geralmente associadas à variação sazonal de recursos e plasticidade fenotípica, demostrando-se sensíveis às pequenas variações ambientais (Braby 1995a; Roskam & Brakefield 1999; Oliver et al. 2013; Brakefield 2010; Monteiro et al. 2015). Além disso, a P. phares foi mais encontrada em áreas com alta densidade arbóreo-arbustiva e encostas de serra, sendo considerada espécie habitat-dependente, ou sensível a distúrbios locais (ex. proximidade à açudes/povoados, e presença de gado), assim como a Dynamine postverta (Biblidinae). Enquanto a espécie Hypna clytemnestra (Charaxinae) parece ser mais afetada por degradação em maior escala, estando associada à caatinga (arbórea-arbustiva e campestre) na paisagem. Por outro lado, identificamos aquelas espécies que, apesar de apresentarem alta frequência em áreas de caatinga e influenciada positividade pela quantidade de habitat na paisagem, como vimos nos modelos. Esse requerimento é menor do que aquelas de floresta arbórea ou os efeitos negativos (antrópicos) tem menor peso sobre sua ocorrência e abundância. Assim, podem ser consideradas generalistas de habitat e distúrbio-tolerantes as Biblidinae Biblis hyperia , Eunica tatila , Hamadryas februa e H. feronia , como também e, principalmente, as espécies do gênero Fountainea (Charaxinae), como já documentado (Nobre et al. 2012; Checa et al. 2014; Freire Júnior & Diniz 2015; Martinez-Adriano et al. 2018; Santos, Barbosa & Cardoso em prep.). Resultados que fornecem mais informações à biologia dessas espécies e nos revela a importância de diferentes nichos para a diversidade das comunidades nesse complexo ecossistema. Além disso, nos mostra a importância do uso de diferentes grupos ou espécies bioindicadoras para diagnósticos ambientais, considerando que as subfamílias ou tribos respondem de formas distintas aos distúrbios, seja a floresta tipicamente densa ou aberta (Fermon et al. 2001; Bonebrake et al. 2010; Spaniol et al. 2019).

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Gradiente de qualidade ambiental nas paisagens

Nós investigamos a relação das espécies quanto a dependência ou não de habitat (Soga & Koike 2012; Vasconcelos 2013), a partição de nicho e a identificação de tolerância a distúrbios ambientais (McGill et al. 2007; Ferreira & Petrere Jr. 2008; Hercos et al 2012). Além de bons modelos de dinâmica de comunidades e de interações biológicas, as borboletas encontradas em ambientes secos apresentam adaptações e características morfofisiológicas que tem sido investigadas, como variações na coloração (polifenismo) e na distribuição temporal e espacial, em decorrência de alterações de habitat, clima e da sazonalidade (Dingle et al. 2000; Frederic et al. 2005; Menèndez et al. 2007; Larsen et al. 2009; Checa et al. 2014; Santos, Barbosa & Cardoso em prep.). Neste trabalho identificamos características ecológicas que também são importantes para a distribuição das espécies e seu arranjo dentro das comunidades, mas que ainda possuem muitas lacunas nos ecossistemas secos e merecem mais investigação científica. Usando da relação da influência de fatores ambientais (filtros) sobre as espécies e distinção de nichos na comunidade, determinamos o gradiente de qualidade ambiental entre paisagens com características ambientais distintas. Acreditamos que a variação das abundâncias e ocorrências de todas as espécies - incluindo raras, abundantes e diferentes níveis de preferência de habitat (ou requerimento ambiental) -, revela como a partição de recursos no espaço influi na dinâmica das comunidades (Keddy 1992; Hercos et al. 2012; Coelho et al. 2016). Pois, pequenas frações da variação da distribuição das espécies são importantes para o arranjo das espécies e a dinâmica das comunidades, como aborda o modelo de partição Power Fraction (Tokeshi, 1996; McGill et al. 2007). Dessa forma, os recursos e as respostas das espécies a sua distribuição e disponibilidade são fatores essenciais à compreensão da estrutura de comunidades biológicas (Keddy 1992; Ferreira & Petrere Jr. 2008; Coelho et al. 2016). Seguindo o raciocínio de modelo de partição de nicho, relacionamos a ocorrência e os padrões de abundâncias relativas das espécies com testes de grau de perturbação. Conforme esses modelos, uma assembleia pode sofrer o processo de sucessivas subdivisões (invasão de uma espécies ou surgimento de um novo nicho, por exemplo) e a probabilidade disso ocorrer tende a ser maior em

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comunidades com alta proporção de espécies dominantes (nicho largo/altas abundâncias) (Sugihara, 1980; Tokeshi, 1996). Essas comunidades são mais susceptíveis a quebras e instáveis (McGill et al. 2007; Ferreira & Petrere Jr. 2008). Portanto, relacionando os valores de diversidade ecológica encontrados e a partição de nicho podemos identificar como instáveis as comunidades ranqueadas com baixa equidade da representatividade das espécies de borboletas (ou nichos - assinaturas) (I56, 29G e 50H, na Fig. 6). Por outro lado, a alta diversidade e equidade encontradas nas paisagens 53C, 20A, 60F e 44B revelaram comunidades com estrutura ambiental mais complexa, por exemplo, indicando relação positiva entre heterogeneidade ambiental e evenness (Hurlbert 2004; McGill et al. 2007; Hercos et al. 2012). Além da alta qualidade ambiental, indicada pela alta proporção de espécies habitat- dependentes. Além disso, o uso de um método que quantifique a influência ambiental e identifique variáveis específicas e seus efeitos sobre as espécies, bem como, a partição de nicho visual, através da distribuição das proporções das espécies em gráfico de barras, podem ser úteis, respectivamente, para comparações entre áreas e espécies com diferentes características, e uma alternativa ao agrupamento (Ferreira & Petrere Jr. 2008). Adicionalmente, a informação sobre espécies indicadoras e a sua distribuição na paisagem são importantes ferramentas para monitoramento e para subsidiar ações de conservação em ambientes degradados (Hercos et a. 2012; Gardener 2014). Em suma, nossos resultados mostram que há influência da estrutura de habitat e impacto das atividades antrópicas sobre a riqueza, abundância e composição de espécies de borboletas frugívoras em paisagens rurais do Seridó. Identificamos os principais elementos de habitat e antrópicos, localmente e na paisagem, como também as espécies, que são importantes na estruturação das comunidades estudadas. Adicionalmente, vimos que, modelos de variáveis ambientais e a partição de nicho são boas alternativas para identificar quais elementos ambientais são mais importantes na estruturação da comunidade e quais espécies são mais susceptíveis aos seus efeitos, respectivamente. Nós propomos a classificação e ranqueamento de áreas quanto à biodiversidade e em gradiente de qualidade ambiental, a partir da verificação da partição de nicho e identificação de espécies bioindicadoras, como ferramentas de

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monitoramento e conservação. Acreditamos que, uma forma de estabelecer critérios para a classificação de áreas degradas é a identificação das variáveis mais influentes sobre a estrutura da comunidade, possibilitando, assim, a escolha daquelas variáveis com forte efeito (ex. com base nos coeficientes de efeito) e sentido ecológico para associar à biota e identificar variação das características ambientais que favorecem o aumento da diversidade de borboletas e grupos (nichos). Com isso, demonstramos que, além de atributos ecológicos como riqueza e diversidade de espécies, a identificação de quais e como as espécies são definidas, em termos de requerimento ambiental, são métodos úteis para a determinação da qualidade ambiental de uma área.

Aplicação à conservação da biodiversidade da região Seridó

Considerando a realidade das pequenas cidades e da acelerada degradação ambiental da Caatinga, sabemos que os fragmentos florestais, a biodiversidade e as águas inseridas em seu domínio também estão em risco, e que a presença humana e de suas atividades desordenadas são os principais degradadores (Leal et al. 2003; ANA 2016; Antongiovanni et al. 2020). Então, é de suma importância detalhar aspectos das áreas estudadas, identificar áreas de maior risco e prioritárias para conservação, além de sugerir ações de conservação. • Partindo dos nossos resultados, apontamos as paisagens de maior biodiversidade e qualidade ambiental (53C, 44B e 60F) como aquelas de especial interesse ecológico e ambiental, as quais podem ser alvo de ações de preservação, dos grandes fragmentos principalmente, com possibilidade de implantação de áreas de preservação, restritiva ou de uso sustentável. Elas são áreas de encosta de serra e de potencial paisagístico: 53C – encosta da Serra de Santana e Lagoa do Santo, em Currais Novos; 44B – próximo ao Canyon dos Apertados, em Currais Novos; e 60F - Serra Amarela, em Caicó. Como também, são áreas com baixa densidade de povoados agrícolas, sendo oportunidades de implantação de manejo sustentável dos recursos, com atividades de cultivo agroflorestal e ecoturismo, por exemplo, medidas que devem considerar o adensamento populacional, as atividades já desenvolvidas e as potencialidades socioambientais de cada região (Locatel 2018; FAERN 2019).

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Por outro lado, aquelas mais degradadas (56I, 26D, E34 e 20A), estão localizadas em municípios com intensidade de atividade antrópica distintos, o que deve ser considerado pelos órgãos ambientais: • A primeira (56I), é a região vizinha da Estação Ecológica do Seridó, cortada pela rodovia BR 427, e possui pequenas propriedades rurais, com residências de forma concentrada nas proximidades da Estação, um dos motivos da existência de conflitos entre gestores e alguns pequenos fazendeiros e caçadores. Características que nos revelam a necessidade de intervenção participativa e educação ambiental, para a melhoria dessa relação comunidade-área protegida e garantir a efetividade da gestão. E mais ao leste, existe uma ampla área distante da concentração humana, onde encontramos dois riachos intermitentes de médio porte e paisagens com lajedos e vegetação conservada, mas com alguma presença de gado. Consideramos um lugar que merecia atenção de conservação e de implantação de manejo, talvez orientação de delimitação de área para pastagem. • A paisagem 20A, é uma região em Currais Novos de intensa agropecuária, com pequenas propriedades de agricultura familiar e criação de cabra e gado, muitas estradas pequenas como rotas alternativas, além de existir uma comunidade quilombola. E por último, as paisagens 26D e E34, que fica próximo à Serra de São Bernardo, ponto mais elevado de Caicó (com 638 m) e rota de ecoturismo, e possui algumas propriedades grandes com cultivos de algaroba, principalmente e áreas de mata arbóreo-arbustiva conservadas. Portanto, as particularidades dessas regiões são desafios e oportunidades de manejo agroflorestal e ecoturismo, o que acreditamos serem alternativas, se bem organizadas, para garantir a preservação da caatinga local e uso sustentável para benefício socioeconômico da população. • Para todas as áreas, ressaltamos a importância da proposição de soluções participativas, dentro das comunidades e em parceria com as prefeituras, para conflitos relacionados aos recursos florestais e hídricos, como por exemplo, indicação de técnicas para o uso da água para irrigação, tipos de cultivo mais apropriados para conservação das características do solo, e consequentemente da água, e da biodiversidade (ANA 2016; FAERN 2019). Como também, a

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implantação de projetos de recuperação de áreas degradadas e de agrofloresta em assentamento rurais, a exemplo dos projetos executados por grupos de instituições de ensino e órgãos ambientais do estado (UFRN, UFERSA, IDEMA). Inclusive, para isso, devem ser considerados o adensamento populacional, as atividades já desenvolvidas e as potencialidades socioambientais de cada região (Locatel 2018; FAERN 2019). Adicionalmente, aquelas áreas onde já existem rotas de trilhas de aventura e são de interesse paisagístico, são oportunidades de melhor organização do ecoturismo.

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MATERIAL SUPLEMENTAR

1. DELIMITAÇÃO DE BUFFER PARA MÉTRICAS DE PAISAGEM

Figura S1 – a) Buffers usados para delimitação de paisagem local, a partir da imagem classificada de cobertura e uso do solo (MapBiomas). b) Correlação entre a cobertura de habitat (caatinga) em cada buffer e a abundância de borboletas frugívoras. Escolhemos para as análises a maior correlação o buffer de 0.3 km, considerando a maior correlação entre as coberturas. 174

2. ANÁLISE EXPLORATÓRIA

Figura S2 – PCA mostrando as relações entre as variáveis ambientais (setas) e a distribuição das amostras. As amostras de Currais Novos possuem características em comum e estão agrupadas na porção superior do gráfico. As cores representam as três categorias de cobertura e as formas, as cidades. O código das amostras representam a cobertura de caatinga (%) e a localização da paisagem no mapa (letra).

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Tabela S1. Correlação entre as variáveis ambientais. As variáveis selecionadas para as análises, após análise exploratória, estão em negrito. Litter Tree Herb NDVI EVI Alti Relief Road RuralR Weir Resid Bovine PCaat PGrass PGrazi PAgri PWater VIF Litter 1,00 Tree 0,71 1,00 1,53 Herb -0,07 -0,09 1,00 1,44

NDVI -0,02 -0,07 -0,19 1,00 EVI 0,29 0,34 0,16 -0,36 1,00 1,43

Alti 0,20 0,32 0,00 -0,57 0,63 1,00 Relief 0,31 0,32 -0,06 -0,23 0,46 0,48 1,00 2,00 Road -0,07 0,08 -0,49 0,37 -0,06 -0,10 -0,23 1,00 1,53

RuralR 0,19 0,15 0,25 -0,07 0,05 0,10 0,05 -0,12 1,00 Weir 0,11 0,18 0,07 0,26 -0,18 -0,21 -0,04 0,06 0,09 1,00 1,32

Resid 0,01 -0,03 -0,03 0,17 -0,28 -0,32 -0,07 0,04 -0,01 0,68 1,00 Bovine 0,13 -0,05 -0,18 0,40 -0,08 -0,14 -0,20 0,20 0,06 -0,06 -0,22 1,00 1,38 PCaat 0,37 0,26 -0,03 -0,09 0,35 0,15 0,53 -0,14 -0,09 0,20 0,25 -0,41 1,00 2,09 PGrass 0,18 0,36 0,12 -0,36 0,39 0,58 0,20 -0,08 0,12 -0,11 -0,16 -0,19 -0,05 1,00 1,33 PGrazi 0,05 0,10 -0,04 -0,16 -0,09 0,23 -0,16 0,03 0,15 0,20 0,09 0,22 -0,37 0,00 1,00 1,40

PAgri -0,46 -0,49 -0,01 0,37 -0,46 -0,58 -0,49 0,15 -0,07 -0,24 -0,19 0,34 -0,65 -0,47 -0,28 1,00 PWater 0,03 0,00 0,13 -0,27 0,02 0,05 0,00 -0,10 0,03 -0,25 -0,26 -0,05 -0,17 -0,04 -0,01 0,17 1,00 1,15 Rill 1,34 Physio 1,53 Cover 1,42

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3. TABELAS E FIGURAS COMPLEMENTARES

Tabela S2 – Características ambientais das UAs e paisagens, através das variáveis de estrutura de habitat, impacto antrópico e de paisagem, descritas no quadro 1 do artigo. Os valores de médias e de desvio-padrão são referentes às variáveis coletadas nos três períodos.

LAND UA Alti Relief Tree Herb Litter a EVI Physio Rill Weir Resid b RuralR c Road Bovine PCaat PGrass PGrazi PWater 20A N6 357 6,3 12 ,0 (1 ,0) 0,41(0 ,2) 0,6 (0 ,6) 0,42 (0 ,0) open 335 402 115 3533 0,00 0,07 0,18 0,35 0,000 20A N7 374 3,6 9,3 (1,2) 0,32(0,1) 0,8 (0,1) 0,39 (0,0) open yes 440 387 110 4280 0,13 0,35 0,21 0,09 0,000 20A N8 373 6,6 11 ,0 (2 ,8) 0,68(0 ,4) 0,9 (0 ,2) 0,39 (0 ,0) tree -shrub yes 598 582 214 3528 0,13 0,07 0,06 0,73 0,000 20A N9 388 6,1 9,7 (0 ,8) 0,76(0 ,1) 1,1 (0 ,4) 0,35 (0 ,1) tree -shrub yes 518 1348 92 3169 0,07 0,33 0,29 0,37 0,000 20A N10 365 8,2 8,8 (0,8) 0,35(0,1) 0,4 (0,4) 0,39 (0,0) open yes 484 365 72 1995 0,07 0,03 0,18 0,44 0,000 26D C6 230 4,5 16 ,9 (5 ,1) 0,17(0 ,0) 1,6 (0 ,5) 0,24 (0 ,1) tree -shrub 436 295 260 6761 0,33 0,21 0,05 0,12 0,000 26D C7 235 3,9 19,4 (10,4) 0,28(0,1) 1,9 (0,7) 0,32 (0,1) tree-shrub yes 622 1469 80 7302 0,27 0,30 0,18 0,44 0,000 26D C8 250 4,1 25 ,7 (5 ,9) 0,06(0 ,0) 2,1 (0 ,5) 0,28 (0 ,1) tree -shrub 880 557 50 9038 0,13 0,24 0,08 0,33 0,000 26D C9 238 2,5 23 ,0 (1 ,4) 0,33(0 ,1) 1,1 (0 ,8) 0,27 (0 ,1) tree -shrub yes 460 185 110 10557 0,27 0,21 0,00 0,16 0,000 26D C10 263 4,3 5,4 (0,2) 0,39(0,3) 0,7 (0,1) 0,28 (0,1) open 284 280 300 8995 0,27 0,06 0,01 0,08 0,000 29G S1 191 4,5 11 ,1 (1 ,9) 0,69(0 ,3) 1,4 (0 ,9) 0,28 (0 ,1) tree yes 275 416 76 521 0,20 0,09 0,00 0,00 0,000 29G S2 188 8,0 11,0 (2,4) 0,76(0,0) 0,6 (0,2) 0,29 (0,1) open yes 862 1160 328 2215 0,13 0,00 0,00 0,00 0,000 29G S3 171 6,3 12 ,4 (3 ,7) 0,57(0 ,2) 1,0 (0 ,1) 0,30 (0 ,1) open yes 282 186 366 2915 0,13 0,06 0,00 0,00 0,012 29G S4 172 5,8 13 ,1 (2 ,6) 0,57(0 ,0) 1,4 (0 ,6) 0,31 (0 ,1) open yes 148 288 192 2793 0,20 0,12 0,00 0,04 0,000 29G S5 175 17,1 16,7 (4,0) 0,12(0,1) 1,5 (0,6) 0,33 (0,1) tree-shrub 310 1268 65 5414 0,00 0,63 0,00 0,13 0,000 34E C1 196 2,9 21 ,1 (10 ,0) 0,70(0 ,2) 1,7 (0 ,7) 0,32 (0 ,1) tree -shrub 1211 1044 1058 545 0,13 0,14 0,55 0,13 0,000 34E C2 186 2,9 12,1 (1,2) 0,66(0,2) 1,0 (0,4) 0,32 (0,1) open yes 118 436 98 3055 0,13 0,28 0,14 0,04 0,000 34E C3 200 3,3 13 ,3 (2 ,9) 0,67(0 ,2) 0,4 (0 ,1) 0,27 (0 ,1) open 665 726 888 3683 0,07 0,02 0,03 0,41 0,000 34E C4 200 2,5 5,2 (2 ,2) 0,23(0 ,1) 1,7 (0 ,5) 0,35 (0 ,1) open 418 556 135 5462 0,33 0,13 0,00 0,13 0,000 34E C5 212 4,0 24,9 (1,4) 0,38(0,2) 2,1 (0,3) 0,25 (0,1) tree-shrub yes 2114 1665 118 7159 0,20 0,18 0,08 0,43 0,000 44B N11 379 5,5 22 ,0 (5 ,9) 0,63(0 ,2) 1,8 (0 ,8) 0,27 (0 ,1) tree -shrub 242 147 208 4095 0,13 0,18 0,11 0,46 0,019 44B N12 363 6,5 26,3 (5,0) 0,73(0,1) 1,6 (0,9) 0,36 (0,1) open yes 465 273 190 4251 0,07 0,54 0,45 0,00 0,000 44B N13 380 14 ,3 32 ,2(9 ,4) 0,50(0 ,2) 2,1 (0 ,4) 0,26 (0 ,0) tree -shrub 574 439 82 2247 0,07 0,67 0,18 0,14 0,000 44B N14 367 7,1 20 ,2 (4 ,6) 0,34(0 ,2) 2,1 (0 ,9) 0,40 (0 ,2) tree -shrub 136 195 155 310 0,20 0,02 0,22 0,54 0,000 44B N15 445 13,2 22,6 (5,5) 0,55(0,1) 1,9 (0,9) 0,27 (0,1) tree-shrub 450 696 664 280 0,00 0,76 0,18 0,06 0,000 50H S11 185 7,8 13 ,2 (2 ,5) 0,79(0 ,1) 1,7 (0 ,3) 0,28 (0 ,1) tree -shrub yes 734 604 466 1560 0,07 0,79 0,00 0,13 0,000 177

50H S12 203 7,2 10 ,3 (1 ,2) 0,77(0 ,1) 1,6 (0 ,5) 0,34 (0 ,1) tree -shrub 493 478 86 234 0,13 0,73 0,00 0,08 0,000 50H S13 189 6,5 20,7 (2,4) 0,49(0,1) 1,7 (0,3) 0,30 (0,1) tree-shrub yes 566 424 160 274 0,33 0,26 0,00 0,44 0,000 50H S14 199 9,2 21 ,2 (8 ,2) 0,62(0 ,2) 1,4 90 ,5) 0,27 (0 ,1) tree yes 1677 1934 190 2035 0,07 0,43 0,01 0,33 0,000 50H S15 200 5,1 23 ,6 (6 ,1) 0,42(0 ,1) 2,2 (0 ,7) 0,26 (0 ,1) tree -shrub 232 747 128 2390 0,20 0,29 0,00 0,24 0,000 53C N1 448 21,6 22,3 (5,0) 0,66(0,1) 2,1 (0,6) 0,35 (0,1) tree 755 233 335 2714 0,20 0,74 0,04 0,15 0,000 53C N2 430 31 ,7 20 ,8 (5 ,9) 0,36(0 ,2) 1,0 (0 ,5) 0,36 (0 ,1) tree yes 107 329 137 3425 0,20 0,39 0,45 0,09 0,005 53C N3 409 6,9 23,6 (5,1) 0,51(0,2) 2,0 (0,8) 0,41 (0,1) tree-shrub 122 207 138 5340 0,00 0,13 0,55 0,14 0,000 53C N4 411 12 ,4 22 ,9 (3 ,9) 0,48(0 ,3) 2,0 (0 ,6) 0,31 (0 ,1) tree -shrub 536 823 1630 4074 0,27 0,28 0,12 0,55 0,000 53C N5 452 19 ,2 20 ,2 (7 ,2) 0,44(0 ,1) 1,0 (0 ,4) 0,42 (0 ,2) tree -shrub 438 187 369 5174 0,13 0,56 0,32 0,08 0,000 56I S6 265 27,0 20,8 (1,0) 0,32(0,3) 2,1 (1,0) 0,36 (0,1) arborea 775 810 205 610 0,00 0,98 0,00 0,02 0,000 56I S7 218 5,2 7,7 (0 ,5) 0,43(0 ,2) 0,8 (0 ,5) 0,29 (0 ,1) tree -shrub 607 208 238 1826 0,20 0,11 0,00 0,40 0,000 56I S8 192 8,6 11,0 (0,5) 0,75(0,2) 1,4 (0,2) 0,30 (0,1) tree-shrub yes 1449 1576 190 3842 0,07 0,69 0,00 0,16 0,000 56I S9 197 3,5 11 ,4 (1 ,5) 0,48(0 ,1) 1,0 (0 ,3) 0,29 (0 ,1) open yes 284 1390 145 3387 0,07 0,30 0,00 0,05 0,000 56I S10 211 4,2 10 ,9 (0 ,6) 0,54(0 ,1) 1,4 (0 ,6) 0,24 (0 ,1) tree -shrub yes 170 450 474 833 0,07 0,17 0,00 0,04 0,012 60F C11 204 7,3 16,2 (3,0) 0,72(0,0) 1,7 (0,7) 0,30 (0,1) tree-shrub yes 294 388 155 7551 0,07 0,30 0,13 0,16 0,002 60F C12 207 6,9 21 ,7 (2 ,1) 0,54(0 ,1) 1,6 (0 ,5) 0,30 (0 ,2) tree -shrub 475 218 734 9620 0,13 0,07 0,07 0,29 0,000 60F C13 217 4,4 10,9 (3,3) 0,32(0,1) 0,8 (0,4) 0,27 (0,1) tree yes 572 1015 110 8879 0,20 0,17 0,00 0,21 0,000 60F C14 233 6,3 11 ,8 (2 ,5) 0,03(0 ,0) 1,1 (0 ,3) 0,29 (0 ,10 tree yes 840 1314 88 8094 0,00 0,91 0,01 0,04 0,000 60F C15 212 5,0 21 ,9 (1 ,9) 0,28(0 ,1) 1,6 (0 ,4) 0,22 (0 ,0) tree yes 540 892 192 5974 0,07 0,54 0,03 0,10 0,000 aProfundidade da serapilheira (em cm), medida como média de três pontos em quadrates de 1x1 m. bDistância euclidiana até a residência mais próxima (imagens do Google Earth). cDistância euclidiana até a estrada rural mais próxima (imagens do Google Earth).

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Tabela S3 – Modelos predefinidos relacionando as variáveis dependentes, variáveis de efeito de habitat e de efeito antrópico.

Radom Habitat Antropic Model Land Cover Tree Herb EVI Relief PCaat PGrass Weir Road Bovine PGrazi PWater m1 X X X X X X X X m2 X X X X X X m3 X X X X X X m4 X X X X X m5 X X X X X X X m6 X X X X X X X X X m7 X X X X X X X X m8 X X X X X X X X m9 X X X X X X X m10 X X X X X X X m11 X X X X X X X X X m12 X X X X X X X m13 X X X X X X X m14 X X X X X X X m15 X X X X X m16 X X X X X X m17 X X X X m18 X X X m19 X X X m20 X X

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Tabela S4 - Correlação entre as variáveis ambientais mais influentes sobre a comunidade de borboletas frugívoras no Seridó, com base nos modelos GLMM. N = abundância e S = riqueza.

Tree Herb EVI Relief Road Weir Bovine PCaat PGrass PGrazi PWater N S Tree 1,00 Herb -0,09 1,00 EVI 0,34 0,16 1,00 Relief 0,32 -0,06 0,46 1,00 Road 0,08 -0,49 -0,06 -0,23 1,00 Weir 0,18 0,07 -0,18 -0,04 0,06 1,00 Bovine -0,05 -0,18 -0,08 -0,20 0,20 -0,06 1,00 PCaat 0,26 -0,03 0,35 0,53 -0,14 0,20 -0,41 1,00 PGrass 0,36 0,12 0,39 0,20 -0,08 -0,11 -0,19 -0,05 1,00 PGrazi 0,10 -0,04 -0,09 -0,16 0,03 0,20 0,22 -0,37 0,00 1,00 PWater 0,00 0,13 0,02 0,00 -0,10 -0,25 -0,05 -0,17 -0,04 -0,01 1,00 N 0,42 -0,02 0,36 0,49 0,01 -0,04 -0,15 0,40 0,21 -0,25 -0,10 1,00 S 0,50 -0,07 0,34 0,28 0,17 -0,14 0,09 0,04 0,36 0,09 -0,03 0,49 1,00

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Figura S3 – Influência ambiental sobre a abundância de borboletas frugívoras, com base nas variáveis selecionadas no melhor modelo GLMM. Regressões complementares à Fig. 4.

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CONCLUSÃO GERAL

Neste trabalho, propusemo-nos fazer um apanhado dos esforços de pesquisa sobres as borboletas nas Florestas Tropicais Secas até os dias de hoje, e a investigar processos ecológicos na dinâmica de comunidades biológicas em sistemas de produtividade sazonal e em gradiente de paisagens fragmentadas. No capítulo 1, descrevemos o panorama geral dos estudos realizados sobre os vários grupos de borboletas em Florestas Tropicais Secas. Observamos o número crescente de publicações nas últimas décadas, mesmo ainda sendo inferior ao maior esforço de pesquisa quando comparamos com as florestas tropicais úmidas. Nós investigamos aspectos metodológicos e identificamos os grupos e temas mais estudados, bem como, mapeamos a distribuição dos estudos e da riqueza de espécies no globo. Ao final, elencamos as principais lacunas e prioridades de investigação científica. É um trabalho pioneiro de comparações em grande escala da biodiversidade de borboletas nesses sistemas e esperamos utilizar o banco de dados gerado para investigar outros fatores futuramente. No capítulo 2, nós investigamos as hipóteses de influência positiva da quantidade de recurso sobre a abundância e riqueza de espécies em um gradiente de produtividade e de cobertura de habitat, havendo variação na composição de espécies, as quais seriam distribuídas conforme suas características funcionais. Em paisagens florestais em meio rural do Seridó, nós registramos 16 espécies e 5.997 indivíduos, cuja maior abundância ocorreu em alta produtividade e em paisagens de alta cobertura de habitat. Identificamos que as comunidades possuem sua dinâmica relacionada à produtividade e estrutura de habitat em gradientes espaciais e temporais. Além disso, as espécies de borboletas respondera às mudanças no ambiente de diferentes formas, sendo possível observar os efeitos mais acentuados em características espécie-específicas, havendo alternância de espécies ao longo do gradiente temporal, principalmente. Nossos resultados do capítulo 3 mostram que há influência da estrutura de habitat e impacto das atividades antrópicas sobre a riqueza, abundância e composição de espécies de borboletas frugívoras em paisagens rurais do Seridó. Identificamos os principais elementos de habitat e antrópicos, localmente e na paisagem, como

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também as espécies, que são importantes na estruturação das comunidades estudadas. Adicionalmente, vimos que, modelos de variáveis ambientais e a partição de nicho são boas alternativas para identificar quais elementos ambientais são mais importantes na estruturação da comunidade e quais espécies são mais susceptíveis aos seus efeitos, respectivamente. Usamos ferramentas de partição de nicho, pela proporção das abundâncias das espécies e identificação de espécies bioindicadoras para a compreender a dinâmica de comunidades em paisagens degradas e para ranquear as paisagens em grau de qualidade ambiental. Com isso, demonstramos que, além de atributos ecológicos como riqueza e diversidade de espécies, a identificação de quais e como as espécies são definidas, em termos de requerimento ambiental, são métodos úteis para a determinação da qualidade ambiental de uma área. No geral, ressaltamos a necessidade de coleta de mais informações sobre a ocorrência de espécies de borboletas e insetos nas florestas secas, e comparações com outros grupos animais, inclusive de mamíferos e outros bioindicadores. Como também, é importante relacionar a distribuição das espécies em grandes ou pequenas escalas aos fatores de alteração da paisagem (ambientais e antrópicos), objetivando a melhor compreensão da dinâmica das comunidades ecológicas e de padrões ecológicos, e para desvendar os aspectos adaptativos desses ecossistemas tão complexos. Destacando também a necessidade de investigar, além dos aspectos ambientais, como a dinâmica das atividades agropecuárias e seu impacto sobre a caatinga tem sido modificadas devido às mudanças climáticas, por exemplo. Tais informações podem auxiliar na identificação e elaboração de medidas de gestão e conservação dos fragmentos importantes na Caatinga como um todo, inclusive, considerando a coexistência com a produção agrícola e povoamento. As Florestas Tropicais Secas precisam ser conhecidas e valorizadas, para serem preservadas.

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APÊNDICE

1. Guia Borboletas do Seridó

2. Relatório preliminar do Projeto Borboletas no Nordeste: Monitoramento de borboletas em paisagens da Caatinga e Mata Atlântica Nordestina: subsidiando planos de manejo de unidades de conservação

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