COMPORTAMIENTO DE LOS PERFORADORES DEL FRUTO DE CACAO, theobromae (BUSCK) Y Carmenta foraseminis EICHLIN (: )

Beatriz Herrera Malaver2, Franklin Morillo1,2, Cristina Sainz Borgo2, Carmen Liendo Barandiaran2, Gianfrank Flores1 y José Vicente Hernández2. 1 Instituto Nacional de Investigaciones Agrícolas (INIA-Miranda). Laboratorio de Entomología, estado Miranda. Venezuela. ZP 1246. 2 Universidad Simón Bolívar (USB). Edif. Física y Electrónica I. Departamento de Biología de Organismos USB. Laboratorio de Ecología Química del Comportamiento. Sartenejas. Caracas 1080-A. Venezuela. [email protected].

RESUMEN. Carmenta theobromae y C. foraseminis (Lepidoptera: Sesiidae) son especies plaga de importancia económica en el cacao. Previo al diseño e incorporación de nuevas técnicas orientadas a proteger el cultivo contra estos insectos plaga, es necesario definir algunos aspectos de su biología Se realizaron muestreos en plantaciones de cacao de dos localidades en Venezuela. Las larvas colectadas de C. theobromae y C. foraseminis se mantuvieron en cuartos de cría a 28 ± 5 ºC, 70 ± 15 %HR y fotoperíodo 12:12 horas (luz: oscuridad). La emergencia de adultos de C. theobromae se inicia entre las 07:30 horas y 08:00 horas, mientras que C. foraseminis inicia a las 06:00 horas y 07:00 horas, en hembras y machos, respectivamente. Las dos especies muestran hábitos de actividad diurna, con picos de emergencia y comportamientos de llamado diferentes, aspectos que pueden ser parte del mecanismo de especiación por aislamiento reproductivo en un mismo hospedero (cacao).

Palabras clave: Sesiidae, emergencia, comportamiento de llamado, Carmenta.

ABSTRACT. Carmenta theobromae y C. foraseminis (Lepidoptera: Sesiidae) are pest species of economic importance in the cocoa. Prior to the design and introduction of new techniques to protect the crop against pest, it is necessary know some aspects of their biology. Field sampling efforts were carried out in cocoa plantation of two locations of Venezuela. The colected larvae of C. theobromae and C. foraseminis were kept in a room at 28 ± 5 ºC, 70 ± 15 %RH , and a photoperiod 12:12 (L:D). In C. theobromae, male and female emergence starts between 0730 and 0800 hours, while in C. foraseminis starts at 0600 hours and 0700 hours, in females and males, respectively. The two species show diurnal activity patterns, with differences in their emergence peaks and calling behavior. These aspects can be part of the mechanism of speciation by reproductive isolation in a single host (cocoa).

Key words: Sesiidae, emergence, calling behavior, Carmenta.

Introducción Los perforadores del fruto del cacao, Carmenta theobromae (Busck) y Carmenta foraseminis Eichlin (Lepidoptera: Sesiidae) (Eichlin, 1995) representan para Venezuela dos problemas entomológicos de considerable importancia para este cultivo (Navarro et al., 2001). Para el control de los perforadores del fruto se utilizan aplicaciones de insecticidas químico sintéticos y métodos culturales (Delgado 2005). Sin embargo, es necesario incorporar nuevas técnicas o medidas tendientes a proteger el cultivo contra los insectos plaga. Entre los métodos de un programa de manejo integrado para estas especies, se propone el uso de trampas cebadas específicamente con los componentes de la feromona sexual de las mismas. En Carmenta solo se han identificado los componentes de la feromona de C. chrysophanes, y en otras especies de este género sólo se tienen hasta el momento compuestos que actúan como atrayentes (El-Sayed, 2011). Con la finalidad de diseñar trampas mas específicas y efectivas para la captura de C. foraseminis y C. theobromae, considerando que tanto en el campo como en laboratorio, el compuesto identificado como constituyente principal de la feromona de Sesiidae, Z,Z-3,13-octadecadienil acetato (ZZ-ODDA), no causa efecto atrayente sobre estas especies de perforador del fruto de cacao (Mirelles, 2005), se evidencia la necesidad de orientar nuevos esfuerzos para conocer aspectos del comportamiento sexual de estas polillas, como paso previo a la determinación de los componentes de la feromona sexual, y su uso en el manejo y control de estos sésidos en las plantaciones de cacao. En este sentido, los objetivos del presente

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trabajo fueron determinar y comparar para C. theobromae y C. foraseminis, las horas de actividad de machos y hembras, y caracterizar la forma y duración del comportamiento de llamado sexual de la hembra en ambas especies.

Materiales y Método Los muestreos se realizaron en las localidades de Curiepe (Estado Miranda) y Choroní (Estado Aragua), Venezuela, entre Enero-Julio de los años 2007, 2008 y 2009. El material colectado se mantuvo en cuarto de cría a 28 ± 5 ºC, humedad relativa de 70 ± 15%, y fotoperíodo de 12:12 horas (luz: oscuridad), con inicio de la fotofase a las 06:00 horas para C. foraseminis y a las 07:00 horas para C. theobromae. La emergencia de los adultos machos y hembras se evaluó mediante observaciones con intervalos de una hora, por un periodo de 24 horas. Machos y hembras recién emergidos de C. foraseminis, fueron colocados al azar en cámaras de observación, construidas con estructura metálica (100x30x30 cm) y forradas con plástico transparente, dispuestas en una habitación con luz natural, fotoperíodo 12:12 horas (luz: oscuridad), temperatura 26±1°C y 54±1% HR. Las cámaras disponían de algodón humedecido con solución de sacarosa al 8% como alimento, una planta joven y un fruto de cacao. Luego del período de aclimatación (30 min), se registraron las conductas exhibidas por los individuos machos (n=50) y hembras (n=60) cada hora, durante 24 horas. En el caso de C. theobromae, en las cámaras (30x30x30 cm) sólo se colocaba un trozo de rama de cacao con al menos cinco hojas y las condiciones del cuarto de cría eran de luz artificial con fotoperíodo de 12:12 horas (luz: oscuridad), 28 ± 5 ºC y 70 ± 15% HR. Para determinar la periodicidad y frecuencia del comportamiento de llamado con la edad, se extendió el registro de conductas de las hembras por más de 72 horas. La emergencia y los comportamientos de adultos hembras y machos de ambas especies fueron analizados usando estadística descriptiva (InfoStat, 2004) y distribución circular (Batschelet, 1981; Fisher, 1993), con el programa Oriana 2.02e (Kovach Computing Services, 2008).

Resultados y Discusión En la figura 1, se observa la distribución circular de la emergencia de adultos de C. foraseminis y C. theobromae, la cual ocurre principalmente durante la fotofase. En C. foraseminis, la emergencia de ambos sexos muestra una marcada periodicidad (Fig. 1A), con un pico máximo entre 11:00 y 12:00 horas (hembras: prueba U2 Watson = 3.967; df = 151; P<0005, machos: U2 Watson = 3,167; df = 102,102; P<0,005). En cuanto a C. theobromae, se inicia entre las 07:30 horas y 08:00 horas, y se extiende hasta las 15:30 horas (Fig. 1B). En ambos sexos, la emergencia mantiene una periodicidad diaria significativa (hembras: prueba U2 Watson = 16,739; df = 417; P<0,005; machos: U2 Watson = 19,926; df = 507; P<0,005). El mayor pico de emergencia ocurre en las primeras horas de la mañana para ambos sexos. Para C. theobromae la proporción de sexos es 1,7:1 (machos:hembras); y 3:4 en C. foraseminis. Según los etogramas se puede afirmar que los dos perforadores tienen hábitos diurnos, como ocurre en la mayoría de los sésidos (Scoble 1992), que muestran actividad a lo largo de las horas de luz (fotofase), en menor a mayor grado y decae al acercarse la escotofase (Fig. 2 y 3). El comportamiento de llamado de la hembra de C. theobromae, consiste en la típica elevación del abdomen hacia el dorso del insecto, acompañado de la protrusión de una estructura cilíndrica- tubular, ubicada en los últimos segmentos abdominales (Morillo et al., 2009), similar al comportamiento de llamado descrito en las hembras de Hylesia metabus (Lepidoptera:

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Saturniidae) (Fornés y Hernández 2000), con un tiempo de duración de 4 horas, con el mayor número de hembras en llamado a las 17:30 horas.

Figura 1. Distribución circular de la emergencia de adultos de C. foraseminis (A) y C. theobromae (B), en un ciclo de 24 horas, con fotoperíodo de 12:12 horas (luz:oscuridad). Gráficos generados con el software Oriana 2.02e.

Esto coincidió con la mayor actividad de vuelo, caminata o aleteo de los machos de esta especie, lo que indica que la hembra de C. theobromae emite la feromona sexual en el lapso señalado. Adicionalmente, a medida que los adultos aumentan la longevidad, disminuye considerablemente los comportamientos registrados (Fig. 2A y B). Los machos y hembras de C. foraseminis presentan un pico de actividad de 12:00 horas a 13:00 horas. Los valores de U2 de Watson son significativos, por lo que se establece que existe periodicidad en los comportamientos reportados (Fig. 3A). Durante el llamado, la hembra de C. foraseminis permanece inmóvil durante un corto tiempo y con el abdomen curvado ventralmente, luego empieza a extender los pelos abdominales, y comienza a dar pequeños saltos, siempre manteniendo el abdomen curvado ventralmente, aspecto que es totalmente contrario a lo que ocurre en C. theobromae y otros sésidos (Morillo et al., 2009; Bergh et al., 2006).

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escotofase escotofase escotofase 60 M a c hos he mbr a s 40 A

20

%deindividuos 0

07:00 10:00 13:00 16:00 19:00 22:00 01:00 04:00 07:00 10:00 13:00 16:00 19:00 22:00 01:00 04:00 07:00 10:00 13:00 16:00 19:00 22:00 01:00 04:00 07:00 10:00 13:00 16:00 19:00 Tiempo (horas) escotofase escotofase escotofase 80 60 Llamado 40 B

20

%de individuos 0

07:00 10:00 13:00 16:00 19:00 22:00 01:00 04:00 07:00 10:00 13:00 16:00 19:00 22:00 01:00 04:00 07:00 10:00 13:00 16:00 19:00 22:00 01:00 04:00 07:00 10:00 13:00 16:00 19:00

Tiempo (horas) Figura 2. Periodicidad diaria del comportamiento de adultos: conductas de vuelo caminata o aleteo de machos y hembras de C. theobromae (A) y llamado sexual de hembras de C. theobromae (B), en condiciones de laboratorio.

A

B

Figura 3. Periodicidad diaria del comportamiento de adultos: conductas de vuelo, caminata y aleteo de machos y hembras de C. foraseminis (A) y llamado sexual de hembras de C. foraseminis (B), en condiciones de laboratorio.

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Aparentemente, los últimos segmentos abdominales permanecen contra la superficie donde esté posada. C. foraseminis presenta periodicidad bimodal en este comportamiento, y es posible observar desde el primer día de emergencia dos picos de llamado entre las 10:00-11:00 horas y 16:00-17:00 (Fig. 3B).

Conclusiones La emergencia de los adultos de C. theobromae y C. foraseminis ocurre en la fotofase, patrón que se mantiene para todas las conductas o actividades observadas en ambas especies. El comportamiento de llamado de la hembra de C. foraseminis es bimodal con dos picos de actividad, mientras C. theobromae presenta un solo pico. Por otro lado, este comportamiento es totalmente diferente en ambas especies. En ambos sésidos es posible observar el comportamiento de llamado desde el primer día de emergencia de la hembra; y durante el mismo muestran repertorios de conductas diferentes, a pesar de la afinidad taxonómica existente (misma familia y mismo género). Esta información ha sido clave para el aislamiento y caracterización de la feromona sexual de estas especies.

Literatura Citada Bergh, J. C.; T. C. Leskey; J. M. Sousa and A. Zhang. 2006. Diel Periodicity of Emergence and Premating Reproductive Behaviors of Adult Dogwood Borer (Lepidoptera: Sesiidae). Environ. Entomol. 35:435-442. Delgado, N. 2005. Caracterización morfológica de los Sesiidae (Insecta: Lepidoptera) perforadores del fruto del cacao ( L.), presentes en la región costera del estado Aragua, Venezuela. Entomotrópica, 20:97-111. Eichlin, T. 1995. A new Noth American clearwing and notes on a rare species (Sesiidae). Journal of the Lepidopterists Society, 49:114-118. El-Sayed, A. M. 2011. The Pherobase: Database of Insect Pheromones and Semiochemicals. http://www.pherobase.com. Infostat, 2004. InfoStat, versión 2004. Manual del Usuario. Grupo InfoStat, FCA, Universidad Nacional de Córdoba. Primera Edición, Editorial Brujas. Argentina. 314 pp. Mirelles, I. 2005. Uso potencial de trampas con feromonas para el estudio de especies de Sesiidae (Lepidoptera) y sus efectos sobre la captura de la entomofauna asociada al cultivo de cacao (Theobroma cacao L.). Rev. Fac. Agron. (Maracay) 31: 87-100. Morillo, F.; P. Sánchez; B. Herrera; C. Liendo-Barandiaran; W. Muñoz and J. V. Hernández. 2009. Pupal development, longevity and behavior of Carmenta theobromae (Lepidoptera: Sesiidae). Flo. Entomol. 92: 355-361. Navarro, R.; J. Clavijo; R. Vidal; N. Delgado. 2001. Carmenta foraseminis Eichlin (Lepidoptera: Sesiidae) nuevo insecto plaga de importancia económica en el cacao de la zona Nortecostera del Estado Aragua. En: XVII Congreso Venezolano de Entomología Prof. Carlos Julio Rosales. 01 al 05 de Julio. (Resúmenes). 128 p. Scoble M. J. 1992. The Lepidoptera. Form, function and diversity 404 pp. 182-189. New York: Oxford University Press. Kovach Computing Services. 2008. Oriana Version 2.02e. http://www.kovcomp.com. Fisher, N. I. 1993. Statistical Analysis of Circular Data. Cambridge University Press, Cambridge. 277 pp. Fornés, L. V., y J. V. Hernández. 2000. Algunos aspectos de la biología de Hylesia metabus (Cramer 1775) (Lepidoptera: Saturniidae). Bol. Entomol. Venezuela 15(2): 127-145. Batschelet, E. 1981. Circular Statistics in Biology. Academic Press, London. 371 pp.

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