New recordsofspongesthegeneraPetrosia J. A. Silvaand S.Zea 45 . Bula Meyer, UniversidaddelMagdalena,Colombia] [Diatoms associatedtomacroalgaeinpermanentplatesthecollectionofProfesorGermán Bula Meyer, UniversidaddelMagdalena,Colombia Diatomeas asociadasamacroalgasenplacaspermanentesdelacoleccióndelprofesorGermán L. A. Vidal, K.Ospino-Acosta,Linares-Vargas yR.García-Urueña [Fecundity ofScomberomorus sierra Fecundidad de J. F. Eraso-Ordoñez,D.M.Bustos-Montes,S.Salas-Castro, A. GirónyM.Rueda 7 [Fish communitystructureinLaEntregaBay, . Oaxaca,Mexico] Estructura delacomunidadpecesenBahíaLaEntrega,Oaxaca,México E. Ramos-SantiagoyM. Tapia-García suropoeioPruus ...... 171 . estuario protegidoPortugués] [Análisis comparativoentresalinassolarestradicionalesyotrasactividades económicasenun protected estuary Comparative analysisoftraditionalsolarsaltworksandothereconomicactivities inaPortuguese N. Sainz-López 153 . costa CaribedeColombia] [Estructura poblacionaldelpezmacrúridoCoelorinchuscaelorhincus enaguasprofundasdela Caribbean coast Population structureofgrenadierfishCoelorinchuscaelorhincus indeepwatersoftheColombian J. Paramo,MottaandDeLaHoz [Detection ofshorelinechangesinthenorthernDistrictBuenaventurausingremotesensing] de sensoresremotos Detección decambioslalíneacosteraalnortedelDistritoBuenaventuramedianteeluso M. A. Cifuentes-Ossa,L. V. Rosero-Henao yJ.JosephrajSelvaraj Haplosclerida: [Nuevos registrosdeesponjaslosgénerosPetrosia Petrosiidae) fromtheColombianCaribbean VOL. 46(1) Continúa enlacontraportada interior BOLETÍN DEINVESTIGACIONESMARINAS Y COSTERAS Scomberomorus sierra ersia)pr lCrb oobao ...... 113 . . Petrosiidae) paraelCaribecolombiano] (Perciformes: Scombridae) in the Colombian Pacific] ...... 29 . (Perciformes:Scombridae)intheColombianPacific] (Perciformes: Scombridae)enelPacíficocolombiano CONTENIDO •CONTENTS (Bol. Invest.Mar. Cost.) and Xestospongia y Xestospongia (Demospongiae: Haplosclerida: Santa Marta,Colombia,2017 (Demospongiae: . . . . . 137 .

46 (1) Año 2017• Volumen 46(1) Serie dePublicaciones Periódicas (Bol. Invest.Mar. Cost.) (Bol. Invest.Mar. Cost.) Podocystis adriatica Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras “José Benito Instituto deInvestigacionesMarinasyCosteras“JoséBenito Vives de Andréis” Vinculado alMinisteriode Ambiente yDesarrolloSostenible Santa Marta•Colombia ISSN: 0122-9761

frank rpo amarillomagenta cyannegro PED:353099-011/ SERIE: 334167A0 / LINEATURA:200DPI/TIRO BOLETÍN DE INVESTIGACIONES MARINAS Y COSTERAS (Bol. Invest. Mar. Cost.) Viene de la contraportada (ISSN 0122-9761) NOTAS • NOTES

La revista científica Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras está dirigida a la comunidad científica y a las personas relacionadas con temas medioambientales en zonas marino-costeras, con particular énfasis en la región neotropical. M. A. Carvajalino-Fernández, O. Lojek, L. Fernandes y L. J. Vivas-Aguas Considera para su publicación trabajos inéditos sobre cualquier tópico de investigación en el mar o en ambientes Desarrollo preliminar de un modelo hidrodinámico y de transporte de nutrientes para la Ciénaga acuáticos de la zona costera, realizados en las áreas tropicales y subtropicales de América. Es editada desde 1967 por el Grande de Santa Marta Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras “José Benito Vives de Andréis” (Invemar). Hasta el volumen 8 llevó el [Preliminary development of a hydrodynamic and nutrient transport model for Ciénaga Grande nombre de “Mitteilungen aus dem Instituto Colombo-Alemán de Investigaciones Científicas Punta de Betín” y entre los de Santa Marta] ...... 191 volúmenes 9 y 24 se denominó “Anales del Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras”. A partir del año 2008 se publican dos números por volumen anual manteniendo esta periodicidad hasta la fecha. La revista se encuentra indexada S. Rojas-Vélez y J. Tavera en Publindex-Colciencias en la categoría A2, posición mantenida desde 2005, y también está en Web of Knowledge y Primer registro del tamboril narigón (Sphoeroides lobatus: tetraodontidae) en Isla Malpelo, SciELO-Colombia. A mediados de 2016 fue indexada en SCOPUS. El Boletín es una publicación de libre acceso, que puede ser consultada en el portal del Invemar (www.invemar.org.co/boletin) y además es distribuida a nivel nacional e Pacífico colombiano internacional a través del sistema de canje. Las instrucciones a los autores para la preparación y envío de manuscritos se [First record of the longnose puffer (Sphoeroides lobatus: Tetraodontidae) in Malpelo Island, encuentran en las últimas páginas de este número y en el portal de Internet. Colombian Pacific] ...... 199 El Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras se acoge a normas éticas para la publicación de documentos científicos, en particular a la evaluación por pares de todos los documentos aceptados. Así mismo, se espera de todos los autores el N. Manrique-Rodríguez and G. H. Borrero-Pérez seguimiento de un código ético que garantice el avance de la ciencia y la protección del ambiente natural First record of brittle-star Schizostella bifurcata (Echinodermata: Ophiuroidea) in the Colombian Caribbean [Primer registro de Schizostella bifurcata (Echinodermata: Ophiuroidea) en el Caribe colombiano] ...... 205

Director del Invemar Francisco A. Arias Isaza, Ph. D.

Director de la Revista Jesús A. Garay, M. Sc. Invemar, Colombia

Editor General

Arturo Acero Pizarro, Ph. D. Universidad Nacional de Colombia sede Caribe (Cecimar), PED:353099-011/ SERIE: 334167A0 / LINEATURA:200DPI/RETIRO Colombia

Comité Editorial Arturo Acero, Ph. D. Universidad Nacional de Colombia sede Caribe (Cecimar), Colombia negro Antonio Baeza, Ph. D. Clemson University y Smithsonian Marine Station at Fort Pierce,

Estados Unidos cyan Gladys Bernal, Ph. D. Universidad Nacional de Colombia sede Medellín, Colombia Arnaud Bertrand, Ph. D. Institut de Recherche pour le Développement (IRD), Francia Maribeb Castro, Ph. D. Universidad Militar Nueva Granada, Bogotá. Colombia Javier A. Díaz Ochoa, Ph. D. Universidad de Magallanes, Chile Guillermo Díaz-Pulido, Ph. D. Griffith University, Australia magenta Diego L. Gil Agudelo, Ph. D. University of South Carolina at Beaufort, Carolina del Sur, Estados Unidos José Horrillo-Caraballo, Ph. D. Swansea University, Reino Unido Rafael Lemaitre, Ph. D. Smithsonian Institution, Estados Unidos amarillo Mateo López-Victoria, Dr. rer. nat. Universidad Javeriana de Cali, Colombia Gabriel R. Navas S., Ph. D. Universidad de Cartagena, Colombia Jorge Páramo, Ph. D. Universidad del Magdalena, Santa Marta, Colombia José Julián Tavera, Ph. D. Universidad del Valle, Cali, Colombia Luisa Villamil, Ph. D. Universidad de la Sabana, Bogotá, Colombia frank rpo

Asistente Editorial Carolina M. Vásquez-Zapata, Publicista Esp. Invemar, Colombia Comité Científico

Juan Manuel Díaz, Dr. rer. nat. Fundación Marviva, Colombia Alfredo Gómez G., M. Sc. Universidad de Oriente y Museo Marino de Margarita, Venezuela Claudia Hernández, Ph. D. Universidad Austral de Chile, Chile Mónica Puyana, Ph. D. Universidad de Bogotá Jorge Tadeo Lozano, Colombia Efraín Rodríguez, Ph. D. Centro de Investigaciones Oceanográficas e Hidrográficas del Pacífico (CCCP), Colombia Gloria Sánchez, Ph. D. Universidad de Concepción, Chile Adolfo Sanjuan Muñoz, M. Sc. Universidad de Bogotá Jorge Tadeo Lozano, Colombia Marie-Luise Schnetter, Dr. rer. nat. Justus-Liebig-Universität (huésped del Instituto de Botánica), Alemania Yves-François Thomas, Ph. D., Docteur d’Etat Université Paris-1, Francia

Evaluadores de este número

Jose Tavera Vargas, Ph.D. Universidad del Valle, Colombia Adolfo Sanjuan Muños, M. Sc. Universidad Jorge Tadeo Lozano Mathias Wolff, Ph.D. Universidad de Bremen- ZMT, Alemania Lyda Marcela Grijalba Bendeck, M. Sc. Universidad Jorge Tadeo Lozano, Colombia Gabriel R. Navas S., Ph. D. Universidad de Cartagena, Colombia Ulisses Pinheiro, Ph. D. Universidad Federal de Pernambuco, Brasil Klaus Ruetzler, Ph. D. National Museum of Natural History, Smithsonian Institution, Washington, DC Jan Vicente Raczkowski, Ph. D. Hawaiʻi Institute of Marine Biology, Hawái Jorge Eliecer Rubiano Mejía, Ph. D. Universidad del Valle, Colombia Oscar Álvarez Silva Universidad del Norte, Colombia José Humberto Caballero Acosta, M. Sc. Universidad Nacional de Colombia Adela Roa Varón, Ph. D. Candidata National Museum of Natural History, Smithsonian Institution, Washington, DC Halit Filiz, Ph. D. Muğla University, Turquía Lina María Berrouet Cadavid, M. Sc. Universidad Nacional de Colombia Javier García Sanabria, Ph. D. Universidad pública en Cádiz, España Eduardo Alberto Flores Barraza, Ph. D. Candidato Universidad en Concepción, Chile Antonio Tironi Silva, Ph. D. Cienciambiental Consultores S.A, Chile Andrea Polanco Fernández, Ph. D. Invemar, Colombia Milena Benavides Serrato, M. Sc. Universidad Nacional de Colombia sede Caribe (Cecimar), Colombia Foto portada Podocystis adriatica Foto: Tomada del artículo 3 Figura 8D del volumen 46 (1)

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Distribución Asistente Editorial Invemar Calle 25 No. 2-55, Playa Salguero Santa Marta, Colombia E-mail: [email protected]

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Diagramación y montaje electrónico Franklin Restrepo, Marquillas S.A.

Impresión Marquillas S.A., Sabaneta (Antioquia), Colombia Se imprimen 500 ejemplares, junio de 2017

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Citar los artículos: Autores. 2017. Título del artículo. Bol. Invest. Mar. Cost., 46(1): ámbito de páginas. BOLETÍN DE INVESTIGACIONES MARINAS Y COSTERAS (Bol. Invest. Mar. Cost.)

Registrado en ASFA, Biological Abstracts, Biosis Previews, Geobase, Periódica, Zoological Record, Latindex, Publindex, SciELO-Colombia, DOAJ e ISI Web of Knowledge

46 (1)

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras “José Benito Vives de Andréis” Vinculado al Ministerio de Ambiente y Desarrollo Sostenible

Santa Marta, Colombia, 2017

CONTENIDO - CONTENTS

E. Ramos-Santiago y M. Tapia-García Estructura de la comunidad de peces en la Bahía La Entrega, Oaxaca, México [Fish community structure in La Entrega Bay, Oaxaca, Mexico] ...... 7

J. F. Eraso-Ordoñez, D. M. Bustos-Montes, S. Salas-Castro, A. Girón y M. Rueda Fecundidad de Scomberomorus sierra (Perciformes: Scombridae) en el Pacífico colombiano [Fecundity of Scomberomorus sierra (Perciformes: Scombridae) in the Colombian Pacific] ...... 29

L. A. Vidal, K. Ospino-Acosta, K. Linares-Vargas y R. García-Urueña Diatomeas asociadas a macroalgas en placas permanentes de la colección del profesor Germán Bula Meyer, Universidad del Magdalena, Colombia [Diatoms associated to macroalgae in permanent plates in the collection of Profesor Germán Bula Meyer, Universidad del Magdalena, Colombia] ...... 45

J. A. Silva and S. Zea New records of sponges of the genera Petrosia and Xestospongia (Demospongiae: Haplosclerida: Petrosiidae) from the Colombian Caribbean [Nuevos registros de esponjas de los géneros Petrosia y Xestospongia (Demospongiae: Haplosclerida: Petrosiidae) para el Caribe colombiano] ...... 113

M. A. Cifuentes-Ossa, L. V. Rosero-Henao y J. Josephraj Selvaraj Detección de cambios de la línea costera al norte del Distrito de Buenaventura mediante el uso de sensores remotos [Detection of shoreline changes in the northern District of Buenaventura using remote sensing] ...... 137

J. Paramo, J. Motta and J. De La Hoz Population structure of grenadier fish Coelorinchus caelorhincus in deep waters of the Colombian Caribbean coast [Estructura poblacional del pez macrúrido Coelorinchus caelorhincus en aguas profundas de la costa Caribe de Colombia] ...... 153

N. Sainz-López Comparative analysis of traditional solar saltworks and other economic activities in a Portuguese protected estuary [Análisis comparativo entre salinas solares tradicionales y otras actividades económicas en un estuario protegido Portugués] ...... 171

M. A. Carvajalino-Fernández, O. Lojek, L. Fernandes y L. J. Vivas-Aguas Desarrollo preliminar de un modelo hidrodinámico y de transporte de nutrientes para la Ciénaga Grande de Santa Marta [Preliminary development of a hydrodynamic and nutrient transport model for Ciénaga Grande de Santa Marta] ...... 191 S. Rojas-Vélez y J. Tavera Primer registro del tamboril narigón (Sphoeroides lobatus: Tetraodontidae) en Isla Malpelo, Pacífico colombiano [First record of the longnose puffer (Sphoeroides lobatus: Tetraodontidae) in Malpelo Island, Colombian Pacific] ...... 199

N. Manrique-Rodríguez and G. H. Borrero-Pérez First record of brittle-star Schizostella bifurcata (Echinodermata: Ophiuroidea) in the Colombian Caribbean [Primer registro de Schizostella bifurcata (Echinodermata: Ophiuroidea) en el Caribe colombiano] ...... 205 Bol. Invest. Mar. Cost. 46 (1) 7-28 ISSN 0122-9761 Santa Marta, Colombia, 2017

ESTRUCTURA DE LA COMUNIDAD DE PECES EN LA BAHÍA LA ENTREGA, OAXACA, MÉXICO.

Eduardo Ramos-Santiago1 y Margarito Tapia-García2

1 Centro Regional de Investigación Pesquera, Prolongación Playa Abierta S/N, Col. Miramar, C.P. 70680, Salina Cruz, Oaxaca, México. Email: [email protected] 2 Departamento de Hidrobiología, Universidad Autónoma Metropolitana-Iztapalapa. Apartado Postal 55-535, C.P. 09340, D.F., México Email: [email protected]

RESUMEN

Los estudios ecológicos sobre la comunidad de peces en la Bahía de La Entrega respecto a la composición, diversidad, distribución y abundancia son escasos a pesar de poseer una de las placas de arrecifes de coral más grandes de la región, con una gran variedad de ambientes y hábitats, y por lo tanto de organismos acuáticos que han sido poco estudiados. Se realizaron cinco salidas al área de estudio entre noviembre de 2002 y agosto de 2003, el trabajo se llevó a cabo mediante censos visuales en transectos de banda paralelos a la línea de costa de 10 m de largo. Cada censo se realizó mediante dos buzos y considerando un campo de visión de 5 m. Se ubicaron 10 transectos distribuidos de la siguiente forma: cinco en la placa coralina, tres en el ambiente de fondo rocoso y dos en el ambiente de fondo arenoso frente a la zona comercial de la bahía. Se identificaron un total de 65 especies, 49 géneros y 28 familias. Las familias más representadas fueron: Labridae con nueve especies y cinco géneros, Pomacentridae con ocho especies y cuatro géneros y Tetraodontidae con cinco especies y tres géneros. La mayor abundancia de peces fue característica del arrecife coralino, principalmente durante la época de lluvias. La mayor diversidad y riqueza de especies se presentó en el ambiente rocoso durante la época de lluvias. El análisis de clasificación indicó una estructura comunitaria diferente para los ambientes de arrecife coralino, rocoso y arenoso. Thalassoma lucasanum, Stegastes acapulcoensis, Prionurus punctatus, Chromis atrilobata, Haemulon maculicauda y Chaetodon humeralis fueron las especies dominantes en el ambiente arrecifal. Stegastes acapulcoensis, Microspathodon dorsalis, C. atrilobata, Apogon pacificus y Halichoeres notospilus fueron dominantes en el ambiente rocoso. Haemulon maculicauda, Haemulon steindachneri, Mugil curema y Mulloidichthys dentatus fueron dominantes en el ambiente arenoso. La riqueza de especies muestra una relación directa con la temperatura del agua, siendo mayor a temperaturas más altas. Las variaciones de abundancia en los cinco meses de muestreo fueron estadísticamente diferentes.

PALABRAS CLAVE: Ecología, Comunidad de peces, Arrecife coralino, Diversidad, Dominancia.

ABSTRACT

Fish community structure in La Entrega Bay, Oaxaca, Mexico. The ecological studies on the fish community in La Entrega Bay about its composition, diversity, distribution, and abundance

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 7 are insufficient, although it has one of the largest structured coral reef, with a variety of environments, habitats, and aquatic organisms poorly studied. Five samples were made in November 2002, March and April 2003, which correspond to the dry season; and June and August 2003 during the rainy season, through visual censuses with band transects of 10 m long and parallel to coastline. Each census was conducted by two divers and considering a field of view of 5 m. Ten transects were distributed in the following way: five in the coral reef, three in the rocky reef, and two in the sandy bottom in front of the commercial area of the Bay. A total of 65 species, 49 genus and 28 families were identified. The most representative families were Labridae, with nine species and five genera, Pomacentridae with eight species and four genera and Tetraodontidae with five species and three genera. The greatest abundance of fish was characteristic of the coral reef, mainly during the rainy season. The greatest diversity and specific richness occurred on the rocky reef during the rainy season. The classification analysis indicates a different community structure for coral reef, rocky, and sandy environments. Thalassoma lucasanum, Stegastes acapulcoensis, Prionurus punctatus, Chromis atrilobata, Haemulon maculicauda and Chaetodon humeralis were dominant species on the coral reef. Stegastes acapulcoensis, Microspathodon dorsalis, C. atrilobata, Apogon pacificus and Halichoeres notospilus were dominant species on the rocky reef. Haemulon maculicauda, Haemulon steindachneri, Mugil curema and Mulloidichthys dentatus were dominant species on the sandy environment. The specific richness has a direct relationship with temperature. The abundance variations during the five months of sampling were statistically different.

KEY WORDS: Ecology, Fish community, Coral reefs, Diversity, Dominance.

INTRODUCCIÓN

En las últimas décadas se ha incrementado el interés por la ecología de peces en sistemas arrecifales con énfasis en aquellos estudios enfocados en determinar los factores que estructuran la comunidad íctica. Sin embargo, la complejidad estructural y su influencia en la diversidad y abundancia de los peces de arrecifes coralinos, así como los cambios provocados por alteraciones en la estructura del hábitat y por lo tanto en la comunidad de peces han cobrado mayor interés en años recientes (Almany, 2004; Nanami et al., 2005; Álvarez-Filip et al., 2006). El establecimiento de las relaciones entre la estructura del hábitat y la comunidad de peces en el complejo turístico Bahías de Huatulco permitirá ampliar el conocimiento acerca de los diferentes procesos que actúan sobre la comunidad íctica, como resultado de una amplia gama de procesos naturales locales o bien por posibles efectos que generan las diferentes actividades antropogénicas (Tapia-García et al., 1998). La estructura de la comunidad de peces en algunas localidades de las Bahías de Huatulco, principalmente de las placas de arrecifes de coral, ha sido analizada por Barrientos-Villalobos (2000), Ramírez-Gutiérrez et al. (2007), López-Pérez et al. (2010) y Juárez- Hernández et al. (2013). Sin embargo, es necesario profundizar en la forma

8 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 en que se estructura la comunidad de peces considerando la interacción entre los sistemas de arrecifes, de fondo rocoso y arenoso, tanto espacial como temporalmente, por lo cual se planteó como objetivo caracterizar la comunidad de peces en función de su composición, distribución, diversidad y abundancia, así como la variación temporal durante las diferentes épocas climáticas, considerando los ambientes rocoso, arenoso y coralino. Esta información representa una gran prioridad respecto a las estrategias que se requieren aplicar actualmente en esta Bahía, como resultado de la intensa actividad turística que se desarrolla, con escasas regulaciones y que causan un deterioro de los recursos existentes. La información ecológica que se genere será base primordial para la toma de decisiones orientadas a su protección, conservación y manejo.

MATERIALES Y MÉTODOS

Las Bahías de Huatulco se localizan en el Pacífico mexicano, en el Estado de Oaxaca entre punta Sacrificio en la bahía de San Agustín y la desembocadura de río Copalita (15° 40’ 56” - 47’ 18” y 96° 02’ 54” - 14’ 19” W). La Entrega es una pequeña Bahía que se localiza en el extremo suroeste de la bahía de Santa Cruz, en la parte central de las Bahías de Huatulco (15° 44’ 39” - 45” N y 96° 07’ 36” - 42” W), con un área aproximada de 79 600 m2 y rodeada de vegetación constituida principalmente por selva baja caducifolia. La playa arenosa principal (libre de construcciones) tiene un área aproximada 8 150 m2 y una longitud de 250 m; la placa arrecifal tiene un área aproximada de 45 500 m2 (Figura1). En la placa de arrecife de coral se encuentran 7 de las 12 especies de corales registradas en la región: Pocillopora verrucosa, P. capitata, P. inflata, P. damicornis, Porites panamensis, Pavona gigantea y P. varians (Glynn y Leyte-Morales, 1997; Glynn, 1999). El clima en la región es de tipo cálido subhúmedo con lluvias en verano, se observan dos épocas climáticas bien marcadas, la de secas (noviembre-abril) y la de lluvias (mayo-octubre). De octubre a abril-mayo se presenta una surgencia eólica en la parte central del Golfo de Tehuantepec, lo que determina una variación de la temperatura superficial del agua de mar entre 18 y 25º C, y de mayo a octubre domina la corriente costera de Costa Rica, la cual determina temperaturas superiores a los 24º C (Monreal- Gómez y Salas de León, 1998; Tapia-García et al., 2007).

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 9 Figura 1. Localización del área de estudio. Bahías de Huatulco, Oaxaca (modificado de Mitchell-Arana, 1994). Se indica el número y ubicación de transectos en cada ambiente.

Se realizaron cinco salidas de campo en noviembre de 2002, marzo y abril de 2003, que corresponden al periodo de secas; y junio y agosto de 2003 durante la época de lluvias. Se establecieron 10 puntos de muestreo ubicados con un GPS y distribuidos en toda la bahía considerando los ambientes de fondo rocoso, coralino y arenoso (Figura 1). La identificación y cuantificación de las especies de peces se realizó a través de la técnica de censos visuales (Sale, 1980; Brock, 1982; Buckley y Hueckel, 1989), con transectos de banda de 10 m de largo paralelos a la línea de costa. Los censos

10 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 se realizaron durante las horas de mayor iluminación para obtener una mejor visibilidad en el censado. Dos buzos previamente entrenados, se ubicaron a cada lado del transecto a una distancia aproximada de 2.5 m entre transecto y buzo; se consideró un campo de visión aproximado de 2.5 m de distancia del lado opuesto del transecto, lo que permitió cubrir un área total de 100 m2 alrededor del transecto en un tiempo no mayor a cinco minutos. Al finalizar cada censo se repitió nuevamente el recorrido para la búsqueda de especies crípticas. Los censos fueron respaldados con fotografía y video subacuático para una verificación posterior de las especies. En la placa coralina se ubicaron un total de cinco transectos (1, 2, 3, 4 y 5), con una profundidad entre 1.0 y 5.5 m; en el ambiente de fondo rocoso se realizaron tres transectos (6, 7 y 8); en el ambiente de fondo arenoso se ubicaron dos transectos (9 y 10) frente a la zona comercial de la Bahía (Figura 1). Se midieron las variables ambientales como la temperatura (°C) con un termómetro de cubeta, pH con un potenciómetro Cole-Palmer y oxígeno disuelto (mg/L) con un oxímetro portátil. La salinidad fue tomada de Sosa-Rosas (1995). Las especies censadas fueron identificadas de acuerdo con Fischer et al. (1995), Allen y Robertson (1998), Robertson y Allen (2015) y la base de datos FISHBASE (Froese y Pauly, 2015). En cada ambiente se calculó la abundancia en densidad (individuos/ m2), la riqueza de especies (D) de Margalef (1958), la diversidad (H’) de Shannon y Weaver (1963) y el índice de equidad (J) de Pielou (1977). Para el análisis de patrones de distribución y afinidad de los grupos bióticos se aplicó el análisis de clasificación por conglomerados a través del método de Ward (1963) considerando la abundancia de las especies (Gauch, 1982), utilizando el paquete STATISTICA (StatSoft Inc., Tulsa, EE.UU.). Los datos fueron analizados y explorados para determinar los supuestos de normalidad (prueba de Shapiro-Wilk) y homogeneidad de varianzas (prueba de Bartlett), y transformados logarítmicamente para corregir las desviaciones con respecto a la distribución normal (Salgado-Ugarte, 1992; Zar, 1999; Waite, 2000). Para determinar diferencias significativas de la abundancia entre meses, se realizó un análisis de varianza de un factor. Cuando la interacción fue significativa, se realizó la prueba de comparaciones múltiples de Bonferroni, también aplicada a los índices de diversidad, ya que reduce al máximo la probabilidad de atribuir erróneamente significancia a las comparaciones individuales (Waite, 2000); para ello se utilizó el paquete estadístico STATA (StataCorp LP, Texas, EE.UU.). Las variables ambientales se correlacionaron con la riqueza específica utilizando el coeficiente de correlación de Spearman.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 11 RESULTADOS

Se identificaron un total de 65 especies, 49 géneros y 28 familias (Tabla 1). La familia Labridae fue la mejor representada con un total de nueve especies y cinco géneros, seguida por Pomacentridae con ocho especies y cuatro géneros y Tetraodontidae con un total de cinco especies y tres géneros. tabla 1. Lista sistemática y abundancia de las especies de peces registrados por censos visuales para los diferentes ambientes en la Bahía la Entrega, Huatulco. Ambiente Especie Coral Roca Arena Total Familia Muraenidae Gymnomuraena zebra (Shaw, 1797) 1 1 Muraena lentiginosa Jenyns, 1842 2 2 4 Familia Mugilidae Mugil curema Valenciennes, 1836 4 86 90 Familia Hemiramphidae Hemiramphus saltator (Gilbert y Starks, 1904) 96 1 22 119 Familia Holocentridae Myripristis leiognathus Valenciennes, 1846 24 24 Sargocentron suborbitale (Gill, 1863) 3 3 Familia Fistularidae Fistularia commersonii Rüppell, 1838 7 5 4 16 Familia Scorpaenidae Scorpaena mystes Jordan y Starks, 1895 1 1 Familia Serranidae Cephalopholis panamensis (Steindachner, 1876) 2 4 6 Epinephelus labriformis (Jenyns, 1843) 8 6 14 Serranus psittacinus Valenciennes, 1846 2 2 Familia Apogonidae Apogon pacificus (Herre, 1935) 65 65 Familia Carangidae Caranx caninus Günther, 1867 90 1 82 173 Selar crumenophthalmus (Bloch, 1793) 521 850 1371 Seriola rivoliana Cuvier, 1833 1 1 Trachinotus rhodopus (Gill, 1863) 10 17 27 Familia Lutjanidae Lutjanus argentiventris (Peters, 1869) 25 13 7 45 Familia Gerreidae Eucinostomus currani (Zahuranec, 1980) 16 16 Gerres simillimus Regan, 1907 1 1 Familia Haemulidae Haemulon maculicauda (Gill, 1862) 232 34 193 459 Haemulon sexfasciatum Gill, 1862 13 3 19 35 Haemulon steindachneri Jordan y Gilbert, 1882 92 22 188 302 Familia Sciaenidae Pareques viola (Gilbert, 1898) 1 1 Familia Mullidae Mulloidichthys dentatus (Gill, 1862) 1 58 59 Familia Kyphosidae Kyphosus vaigiensis (Quoy and Gaimard, 1825) 52 1 53 Kyphosus elegans (Peters, 1869) 5 5 Familia Chaetodontidae Chaetodon humeralis (Günther, 1860) 226 14 16 256

12 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Ambiente Especie Coral Roca Arena Total Johnrandallia nigrirostris (Gill, 1862) 21 7 28 Familia Pomacanthidae Holacanthus passer Valenciennes, 1846 37 9 2 48 Familia Cirrithidae Cirrhitus rivulatus Valenciennes, 1846 4 6 10 Familia Pomacentridae Abudefduf concolor (Gill, 1862) 11 5 43 59 Abudefduf troschelii Gill, 1862 155 93 83 331 Chromis atrilobata (Gill, 1862) 405 410 815 Microspathodon bairdii (Gill, 1862) 29 14 2 45 Microspathodon dorsalis (Gill, 1862) 94 162 2 258 Stegastes acapulcoensis (Fowler, 1944) 918 514 31 1463 Stegastes flavilatus (Gill, 1862) 18 33 6 57 Stegastes rectifraenum (Gill, 1862) 8 10 5 23 Familia Labridae Bodianus diplotaenia (Gill, 1862) 58 24 4 86 Halichoeres chierchiae Di Caporiacco, 1947 1 15 9 25 Halichoeres dispilus (Günther, 1864) 37 43 27 107 Halichoeres nicholsi (Jordan y Gilbert, 1882) 2 9 4 15 Halichoeres notospilus (Günther, 1864) 12 60 13 85 Iniistius pavo (Valenciennes, 1840) 2 2 Novaculichthys taeniourus (Lacepède, 1801) 4 15 1 20 Thalassoma grammaticum (Gilbert, 1890) 3 3 Thalassoma lucasanum (Gill, 1862) 1500 238 1 1739 Familia Scaridae Scarus compressus (Osburn y Nichols, 1916) 79 12 91 Scarus ghobban (Forsskål, 1775) 37 13 50 Familia Blenniidae Ophioblennius steindachneri (Jordan y Evermann, 1898) 10 12 22 Familia Acanthuridae Acanthurus xanthopterus Valenciennes, 1835 21 19 40 Ctenochaetus marginatus (Valenciennes, 1836) 1 1 Prionurus laticlavius (Valenciennes, 1846) 6 6 Prionurus punctatus Gill, 1862 565 10 10 585 Familia Balistidae Balistes polylepis Steindachner, 1876 3 5 8 Sufflamen verres(Gilbert y Starks, 1904) 21 5 7 33 Familia Monacanthidae Aluterus scriptus (Osbeck, 1765) 5 1 1 7 Familia Ostraciidae Ostracion meleagris Shaw, 1796 1 1 2 Familia Tetraodontidae Arothron hispidus (Lenneaus, 1758) 1 1 Arothron meleagris (Bloch y Schneider, 1801) 11 5 16 Canthigaster punctatissima (Günther, 1870) 1 1 Sphoeroides annulatus (Jenyns, 1842) 3 3 Sphoeroides lobatus (Steindachner, 1870) 4 4 Familia Diodontidae Diodon holocanthus (Linneaus, 1758) 6 6 Diodon hystrix (Linneaus, 1758) 3 1 1 5

La densidad total fue de 92.24 ind/m2 con un promedio máximo en los meses de junio (2.67 ± 0.48 ind/m2) y abril (2.61 ± 0.44 ind/m2) y un mínimo en

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 13 noviembre (0.57 ± 0.10 ind/m2) (Figura 2). Se observa un patrón estacional con la mayor abundancia al final de la época de sequía e inicio de la época de lluvias y la menor abundancia al inicio de la época de sequía. La mayor densidad se encontró en el ambiente arrecifal (3.4 ± 0.29 ind/m2), superando ampliamente los ambientes de roca (0.57 ±0.20 ind/m2) y arena (1.0 ± 0.45 ind/m2) (Figura 3). La estacionalidad por ambientes es semejante entre la placa arrecifal y el fondo rocoso, lo que probablemente esté asociado a las especies residentes permanentes.

Figura. 2. Variación promedio de los atributos de la comunidad de peces: a) Densidad (ind/m2), b) Diversidad (H’), c) Equidad (J’) y d) Riqueza de especies (D).

Figura. 3. Variación promedio de la densidad (ind/m2) y diversidad (H’) para cada ambiente analizado. Las barras indican la distancia de los valores máximos y mínimos respecto al promedio.

14 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 La diversidad (H’) presentó un comportamiento estacional, con los valores máximos en agosto (época de lluvias) y noviembre (inicio de la época de sequía) y con una tendencia a disminuir en marzo (época de sequía) (Figura 2). La diversidad presenta un promedio máximo en el ambiente rocoso y el mínimo en el ambiente de arena (Figura 3), con un comportamiento estacional semejante entre ambientes, con los valores máximos en la época de lluvias. Los valores de equidad (J) muestran un máximo en agosto y noviembre, con una tendencia a disminuir durante marzo y abril (época de sequía) (Figura 2). Los ambientes de roca y arrecife mostraron valores máximos de equidad y mínimo para el ambiente de arena (Figura 4). Los valores promedios de la riqueza de especies indican un comportamiento similar a la diversidad (H’) con un valor promedio máximo en noviembre y agosto, y mínimo en marzo (Figura 2). La distribución de la riqueza para cada uno de los ambientes fue similar a la diversidad (H’) (Figura 4).

Figura. 4. Variación promedio de la equidad (J’) y riqueza de especies (D) para cada ambiente analizado. Las barras indican los valores máximos y mínimos respecto al promedio.

El análisis de clasificación muestra un agrupamiento característico de cada ambiente a lo largo de los meses analizados. Los transectos 1, 2, 4 y 5 (arrecife coralino) tienden a agruparse principalmente en marzo y agosto; y aun cuando presentan variaciones, se mantienen independientes de los otros transectos y son característicos de las zonas de la placa de coral en las cuales

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 15 los corales se encuentran en buen estado de salud. Un comportamiento similar se observa para los transectos 9 y 10 (ambiente de arena) que, a pesar de su cercanía, presentan condiciones estructurales diferentes y se agruparon principalmente durante junio y agosto. Los transectos 6, 7 y 8 (ambiente de roca) tienden a forman un grupo de alta similitud en conjunto con algunos transectos arrecifales durante casi todos los meses exceptuando junio. El transecto 3 no muestra un patrón bien definido en cuanto al agrupamiento ya que exceptuando agosto, existe una tendencia a combinarse con transectos ubicados en la vecindad del arrecife; esta zona específica de la placa arrecifal se encuentra en alto grado de deterioro de los corales, incluso gran parte está cubierta por algas. El análisis de clasificación de los transectos, muestra un marcado agrupamiento durante agosto (época de lluvias), separando a la bahía en los ambientes de arrecife, roca y arena. Para los meses restantes (noviembre, marzo, abril y junio) este patrón de agrupamiento es diferencial agrupando principalmente a los transectos del arrecife coralino con el ambiente rocoso (Figura 5). De las 65 especies determinadas, 10 constituyeron más de 80% de la abundancia numérica total (Figura 6). Algunas especies como Thalassoma lucasanum, Stegastes acapulcoensis, Microspathodon dorsalis, Chromis atrilobata, Abudefduf troschelii y Prionurus punctatus fueron abundantes durante los cinco meses de muestreo. Selar crumenophthalmus y Chaetodon humeralis fueron abundantes en tres de los cinco meses analizados, y tanto Haemulon maculicauda como H. steindachneri fueron abundantes en dos de los cinco meses de muestreo. En cuanto a la distribución de las especies, S. acapulcoensis y M. dorsalis presentaron una alta frecuencia (> 60%) durante los cinco meses de muestreo. La especie T. lucasanum fue altamente frecuente en cuatro de los cinco meses analizados. Considerando los ambientes presentes, se observa que 8 de las 50 especies presentes en el arrecife coralino constituyeron 82% de la abundancia total; estas fueron, en orden de abundancia: T. lucasanum, S. acapulcoensis, P. punctatus, S. crumenophthalmus, C. atrilobata, H. maculicauda, C. humeralis y A. troschelii, residentes permanentes en la bahía. Para el ambiente rocoso 7 de las 45 especies constituyeron 82% de la abundancia total, estas fueron, en orden de abundancia: S. acapulcoensis, C. atrilobata, T. lucasanum, M. dorsalis, A. troschelii, Apogon pacificus y Halichoeres notospilus. Para el ambiente de arena se observó que S. crumenophthalmus, H. maculicauda, H. steindachneri, Mugil curema, A. troschelii, Caranx caninus y Mulloidichthys dentatus comprendieron 82% de la abundancia total, y constituyen 7 de las

16 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Figura 5. Análisis de clasificación por conglomerados de los transectos en La Entrega.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 17 Figura 6. Abundancia relativa (%) de las especies por ambiente.

42 especies presentes en esta zona (Figura 6). Selar crumenophthalmus, M. curema, C. caninus y M. dentatus son visitantes cíclicos u ocasionales en la bahía. El análisis de correlación respecto a los parámetros ambientales indicó una elevada correlación entre la riqueza específica y la temperatura en el arrecife de coral (Spearman = 1.0, P < 0.001), fondo rocoso (Spearman =

18 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 0.7, P = 0.18) y fondo arenoso (Spearman = 0.9, P = 0.03). El oxígeno disuelto presentó una alta correlación con la riqueza específica en el arrecife coralino (Spearman = 0.7, P = 0.18), y la salinidad (Spearman = -0.8, P = 0.10) y el pH (Spearman = 0.2, P = 0.74) tuvieron una correlación muy baja con la riqueza específica. Esto indica que los cambios estacionales que se manifiestan en la variación de la temperatura, y en menor grado con el oxígeno, pueden ser los factores determinantes en las variaciones estacionales de la diversidad. El oxígeno disuelto no presentó un comportamiento similar a la temperatura principalmente en junio (valores mínimos) y la salinidad y pH no mostraron relación alguna con la riqueza específica. La transformación de los datos aplicando logaritmo natural permitió comparar los diferentes lotes de abundancias, obteniendo con ello una distribución normal (Shapiro-Wilk = 0.922, P = 0.817) y una homogeneidad de varianzas (Bartlett = 8.036, P = 0.090); por lo tanto, la distribución de abundancias en los diferentes ambientes y durante los meses de análisis fueron significativamente diferentes (F4, 45 = 8.14, P < 0.001). Los meses que mostraron diferencias significativas fueron noviembre-abril (Bonferroni = 1.081, P = 0.001), noviembre-junio (Bonferroni = 1.101, P = 0.001), noviembre-agosto (Bonferroni = 0.7529, P = 0.05), marzo-abril (Bonferroni = 0.9285, P = 0.007) y marzo-junio (Bonferroni = 0.948, P = 0.006).

DISCUSIÓN

La mayoría de las especies registradas en La Entrega se distribuyen desde el Golfo de California hasta Ecuador (aproximadamente 62 especies), por lo que pueden ser consideradas como tropicales, aunque con una gran tolerancia a los cambios de temperatura (Pérez-España et al., 1996; Allen y Robertson, 1998; Thomson et al., 2000). Con relación a la distribución de Abudefduf concolor en las Bahías de Huatulco, López-Pérez et al. (2010) dudan de la existencia de esta especie en la región, pues argumentan que su distribución no está indicada para el Pacífico mexicano y, por lo tanto, solamente con base en censos visuales, identifican a la especie como A. declivifrons, tomando en consideración la distribución que registran Allen y Robertson (1998) para esta especie. Sin embargo, de acuerdo con las fotografías y videos tomados en este estudio para respaldar los censos visuales, las características observadas y confirmadas en este material concuerdan con A. concolor, así como a las evidencias morfológicas analizadas por Lessios et al. (1995) para separar a las dos especies, y que también son consideradas

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 19 en la base de datos de Robertson y Allen (2015). Asimismo, es importante mencionar que existen ejemplares recolectados por Amezcua-Linares (2009) en el Pacífico central mexicano que corresponden con A. concolor, y ese material forma parte de la colección ictiológica del Instituto de Ciencias del Mar y Limnología de la Universidad Nacional Autónoma de México, con número de catálogo 798.01. Finalmente, para aclarar las dudas mencionadas, es necesario repetir el estudio realizado por Lessios et al. (1995) donde se analicen organismos de todo el Pacífico central mexicano (provincia Mexicana) y la parte norteña de la provincia Panámica, regiones amplias que no fueron incluidas en este estudio, y con ello establecer con mayor precisión la distribución de esta especie. Pareques viola se distribuye desde Panamá a Perú, sin informes para el Pacífico mexicano (Robertson y Allen, 2015). Sin embargo, esta especie ha sido registrada por otros autores en arrecifes de Huatulco (Ramírez- Gutiérrez, 2007; Juárez-Hernández, 2013), en Jalisco (Galván-Villa et al., 2011) y Manzanillo (Chávez-Comparan y Macías-Zamora, 2006), por lo que se esperaría que la colecta de especímenes en el área de estudio determinaría el estatus final de esta especie. Un caso interesante es S. rectifraenum cuya distribución parecer estar restringida al norte de las costas mexicanas; ocasionalmente en las islas de Revillagigedo (Allen y Robertson, 1998; Froese y Pauly, 2015; Robertson y Allen, 2015), y rara en arrecifes rocosos de punta Carrizales, Colima (Chávez-Comparan et al., 2008). Al carecer de informes más al sur del Pacífico mexicano, este hallazgo indicaría una ampliación en su ámbito de distribución. Las familias Labridae y Pomacentridae fueron las mejor representadas en cuanto a número de especies, lo que coincide con otros estudios del complejo turístico (Ramírez-Gutiérrez et al., 2007; López-Pérez et al., 2010; Juárez-Hernández et al., 2013); así como para otras regiones del Pacífico, como los arrecifes de Manzanillo (Chávez-Comparan y Macías- Zamora, 2006), Nayarit (Galván-Villa, et al., 2010), Jalisco (Galván-Villa et al., 2011) y algunos arrecifes del Golfo de California (Pérez-España et al., 1996; Villarreal-Cavazos et al., 2000; Villegas-Sánchez et al., 2009). La composición de especies encontrada en el presente estudio fue superior al estudio realizado por Barrientos-Villalobos (2000) de 51 especies para cuatro bahías del Parque Nacional Huatulco (La Montosa, La Entrega, Chachacual y San Agustín) y por Juárez-Hernández et al. (2013) de 42 especies para El Maguey y Cacaluta. Un mayor número de especies es informado por

20 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Ramírez-Gutiérrez et al. (2007) para San Agustín (62) y por López-Pérez et al. (2010) en La Entrega (83). La diferencia en cuanto al número de especies puede ser resultado de la metodología empleada, ya que algunos estudios sólo consideran el sustrato arrecifal sin tomar en cuenta otro tipo de ambientes, lo anterior se relaciona con el hecho de que existe una extensa proporción de peces de arrecife asociados con diferentes tipos de fondos y su respuesta puede depender únicamente de los cambios que se presenten en este componente del sistema (Jones y Syms, 1998). La riqueza de especies de la ictiofauna en las Bahías de Huatulco se puede considerar baja respecto a otros sistemas arrecifales del país como el Golfo de California y el Caribe mexicano. Sin embargo, estas diferencias se justifican en las dimensiones de estos grandes ecosistemas que sobrepasan en mucho las dimensiones de las Bahías de Huatulco. Los estudios en el Golfo de California indican más de 800 especies de peces, de las cuales 271 son consideradas como arrecifales, con un alto nivel de endemismo (Allen y Robertson, 1998; Thomson et al., 2000). Como ejemplos de estos sistemas se encuentran el arrecife Cabo Pulmo donde se encontraron un total de 236 especies de peces (Villarreal-Cavazos et al., 2000) y los arrecifes rocosos de la Bahía de La Paz donde se han registrado un total de 75 especies de peces (Pérez-España et al., 1996). Sobre estas diferencias, algunas influyen más que otras, como son el tamaño físico de la región, con pocas islas oceánicas y una baja diversidad de especies de corales formadoras de arrecife (Allen y Robertson, 1998). Respecto a las Bahías de Huatulco, un factor determinante puede ser el efecto de la surgencia eólica que se presenta en la parte central del golfo de Tehuantepec y dado el patrón de circulación de la región, transporta aguas con menor temperatura hacia las bahías (Monreal-Gómez y Salas de León, 1998) influyendo en la diversidad y abundancia de la comunidad arrecifal. Los valores altos de abundancia de peces durante casi todo el año son característicos del arrecife coralino y están determinados por especies cuya abundancia relativa es superior a lo largo de la comunidad arrecifal. Algunas especies se agrupan o forman cardúmenes a lo largo del arrecife (S. crumenophthalmus, C. caninus, P. punctatus y C. atrilobata) como parte de una estrategia alimentaria (Sale, 1980; Choat y Bellwood, 1985; Lewis, 1985; Guzmán, 1988; Duarte y Acero, 1988), o bien como parte de una reproductiva (Giraldo et al., 2001; Meekan et al., 2001). La mayor abundancia en el arrecife coralino obedece a que es un área de alta complejidad estructural cuyas características influyen en la distribución y abundancia de las especies

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 21 a través de una gran variedad de mecanismos. Otro aspecto importante y que repercute en la abundancia son las características del ambiente, las cuales regulan el tamaño poblacional, esto asociado a la disponibilidad de recursos que influye en la tasa de reclutamiento y mortalidad (Jones y Syms, 1998). La variación temporal de la abundancia indica valores máximos durante los meses que corresponden a los inicios de la época de lluvias, y esto se ha asociado a que existen condiciones favorables en cuanto a la disponibilidad de recursos, lo cual influye en un mejor aprovechamiento del alimento (Williams, 1991), característica observada en ecosistemas tropicales, donde la producción primaria del sistema incrementa y puede sostener una trama trófica más compleja que se asocia a un aumento en la competencia y depredación. La forma en que estos procesos influyen en la abundancia de las especies depende en gran medida de las características estructurales del arrecife, como es la rugosidad, como parte de las variaciones espaciales dentro de la comunidad arrecifal, que asociadas a la estacionalidad, se relacionan con la presencia de especies no residentes permanentes que son visitantes cíclicas u ocasionales y aprovechan los recursos del sistema. Respecto a la diversidad (H’) y la riqueza de especies, los mayores valores se presentaron en el ambiente rocoso aunado a un alto valor de equidad (J) principalmente durante la época de lluvias, lo que se puede relacionar con una alta complejidad topográfica, y que determina una elevada heterogeneidad ambiental y por lo tanto una mayor disponibilidad de hábitats que pueden soportar un mayor número de especies. Sin embargo, existe una amplia discusión acerca de las mediciones que se realizan respecto al complejo topográfico ya que pueden llegar a encubrir considerablemente las variaciones en la estructura del hábitat y pueden ser inapropiadas para la mayoría de los peces de arrecife, ya que no sólo es importante la variación del complejo topográfico como parte de la heterogeneidad ambiental, sino la variación de los tipos de fondos o la combinación de estos que también aportan a la heterogeneidad del sistema (Jones y Syms, 1998) y pueden determinar un incremento en la diversidad. Por lo tanto, la abundancia y la diversidad dependen de varios procesos relacionados a la complejidad estructural del sistema y de las variaciones temporales que se presenten en cada ambiente (Sale y Douglas, 1984). Esto se ve reflejado al comparar los valores máximos del índice H’ encontrados en el presente estudio respecto a otros estudios en sistemas arrecifales. Se observan valores superiores con lo encontrado por otros autores en localidades de las Bahías de Huatulco (Barrientos–Villalobos, 2000; Juárez-Hernández et al., 2013), arrecifes de Manzanillo, Colima (Chávez-Comparan y Macías-Zamora,

22 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 2006), Golfo de California (Pérez–España et al., 1996) y arrecifes de Cabo Pulmo, Baja California Sur (Álvarez-Filip y Reyes-Bonilla, 2006). Los valores mínimos de diversidad (H’) durante marzo obedecen a la presencia de especies de la familia Carangidae, principalmente C. caninus y S. crumenophthalmus, especies ocasionales no residentes de arrecifes que forman cardúmenes y suelen acercarse a la línea de costa con fines alimentarios y de protección (Allen y Robertson, 1998; Thomson et al., 2000). Este comportamiento fue observado durante marzo y abril, cuando la temperatura del agua desciende considerablemente como un posible efecto de la surgencia eólica en el Golfo de Tehuantepec, la cual transporta agua de baja temperatura y alta riqueza en nutrientes hacia las Bahías de Huatulco de octubre a abril (Monreal-Gómez y Salas de León, 1998), proceso ambiental ante el cual estas especies se acercan a la línea de costa. Considerando la abundancia relativa, la frecuencia y amplia distribución de las especies, T. lucasanum, S. acapulcoensis, M. dorsalis, P. punctatus, C. atrilobata, H. maculicauda y A. troschelii son especies dominantes residentes permanentes en el arrecife coralino y en general de La Entrega. Resultados similares concuerda con lo informado para otras regiones del Pacífico mexicano (Pérez-España et al., 1996; Villarreal-Cavazos et al., 2000; Álvarez-Filip et al., 2006). Thalassoma lucasanum es la especie más abundante que forma agregaciones y que no se dispersan ante la presencia de buzos, por el contrario se agregan alrededor de ellos, característica conductual que determina su alta frecuencia, distribución y abundancia ante los censos visuales. Es una especie abundante en arrecifes coralinos del Pacífico Oriental Tropical, de hábitos diurnos, principalmente planctívoros de aguas poco profundas (<5m), pero su dieta también incluye algas, crustáceos y coral blando (Warner y Hoffman, 1980; Thomson et al., 2000); y las hembras de esta especie pueden revertirse sexualmente, influenciado principalmente por aspectos sociales en poblaciones grandes como una forma de asegurar la actividad reproductiva y persistencia de la especie (Warner y Hoffman, 1980; Foster, 1987). Stegastes acapulcoensis y M. dorsalis son especies de hábitos diurnos, solitarios, territorialistas, ambas muy frecuentes y ampliamente distribuidas tanto en el arrecife coralino como en el rocoso, son omnívoras que forrajean pequeños invertebrados y algas bentónicas. Stegastes acapulcoensis se reproduce en los meses de primavera y se extiende hasta el verano en el Golfo de California (Thomson et al., 2000), presenta una gran abundancia durante la época de lluvias y decrece considerablemente durante la de sequía.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 23 Una especie importante en arrecifes coralinos del Pacífico y también en las Bahías de Huatulco es P. punctatus, cuya dominancia está determinada por sus hábitos gregarios. Debido a que su dieta es herbívora, se le encuentra en el arrecife somero a profundidades entre 6 y 12 m, y ocasionalmente se le ha observado a profundidades de hasta 30 m (Thomson et al., 2000). En el área de estudio es común observarla formando cardúmenes con otras especies de la misma familia (P. laticlavius y Acanthurus xanthopterus) y, a pesar de ser una especie muy abundante, existe muy poca información acerca de su distribución y abundancia en el área de estudio. Su mayor abundancia se asocia a la época de sequía lo cual puede estar relacionado con la disponibilidad de alimento sobre el sustrato arrecifal, ya que en esta época se observó un aumento de la comunidad de algas en el arrecife, lo que probablemente se relaciona con el enriquecimiento de nutrientes, siendo más evidente en las zonas donde el arrecife muestra signos de deterioro (Jones y Syms, 1998), aunado a un alto crecimiento poblacional de erizos como Diadema mexicanum, que bioerosionan los corales y contribuyen a la remoción de carbonatos (Guzmán, 1988). Es importante realizar estudios poblacionales y de hábitos alimentarios de P. punctatus, ya que existen informes de que esta especie regula la composición y estructura de la comunidad de algas en otros sistemas del Pacífico mexicano (Montgomery et al., 1980), y este impacto puede ser similar en otros sistemas de arrecife, debido a que grandes ramoneadores no selectivos pueden regular el crecimiento de algas dentro de un sistema, lo cual dependerá de su densidad poblacional y de la cantidad de algas que consuman en términos de biomasa (Lewis, 1985). La correlación positiva entre la riqueza específica y la temperatura indica valores de riqueza bajos durante los meses en que la temperatura es menor debido quizá al efecto de surgencia que se desarrolla en la parte central del Golfo de Tehuantepec (Monreal-Gómez y Salas de León, 1998). La relación entre la riqueza específica y la temperatura coinciden con lo informado por Pérez-España et al. (1996), quienes observaron una relación significativa entre la riqueza específica y la época más cálida en el Golfo de California. Esta relación puede deberse a que las temporadas de reclutamiento de peces en sistemas tropicales se encuentran asociadas a las estaciones más cálidas del año y a una mayor disponibilidad alimentaria, garantizando el éxito en la sobrevivencia y que a su vez repercute en el establecimiento de un mayor número de especies. En las estaciones donde la temperatura decrece considerablemente, la depredación, competencia y disminución de alimento se asocian a la disminución en la abundancia de los organismos y en el establecimiento de un menor número de especies.

24 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 AGRADECIMIENTOS

Este trabajo forma parte del proyecto de investigación “Diagnóstico ecológico de sistemas acuáticos de México, como base para su gestión ambiental”, Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Iztapalapa. A las autoridades del Parque Nacional Huatulco, principalmente a la Arqueóloga Silvia Niembro Rocas por su apoyo para la ejecución del presente estudio. Agradecemos a José Martín Ramírez, Rocío Gómez, Jacqueline Flores y Cristal Ayala por su ayuda y colaboración durante el trabajo de campo. Un agradecimiento especial a los revisores de este trabajo, quienes brindaron grandes aportes y lo enriquecieron con su experiencia.

BIBLIOGRAFÍA

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RECIBIDO: 11/10/2016 ACEPTADO: 05/04/2017

28 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Bol. Invest. Mar. Cost. 46 (1) 29-44 ISSN 0122-9761 Santa Marta, Colombia, 2017

FECUNDIDAD DE SCOMBEROMORUS SIERRA (PERCIFORMES: SCOMBRIDAE) EN EL PACÍFICO COLOMBIANO

Jessica Franeive Eraso Ordoñez1, Diana Milena Bustos-Montes2*, Sarith Salas-Castro1, Alexander Girón1 y Mario Rueda1

1 Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras (Invemar), El Rodadero, Santa Marta, Colombia. [email protected], [email protected], [email protected], mario. [email protected] 2 Instituto de Estudios en Ciencias del Mar (Cecimar), Universidad Nacional de Colombia sede Caribe, Playa Salguero, Santa Marta, Colombia. Calle 25 # 2-55. Playa Salguero, Santa Marta, Colombia. [email protected] (*autor de correspondencia).

RESUMEN

Scomberomorus sierra (sierra castilla) es una de las especies más importantes en la pesca artesanal del Pacífico de Colombia. Con el fin de investigar su biología reproductiva, insumo importante para la administración del recurso, se describió el desarrollo gonadal y se estimó la fecundidad parcial y el tamaño promedio de los ovocitos y la talla de madurez. Las muestras provinieron de faenas comerciales en diferentes zonas de pesca. De cada pez se obtuvo la longitud total (LT) y estándar (LS), así como el peso total y gonadal. La fecundidad se estimó combinando el método gravimétrico con análisis de imágenes, usando el software de libre acceso Image J®. Se colectaron 79 peces entre noviembre de 2013 y abril de 2014, con tallas entre 39.0 y 85.0 cm LT y peso entre 300 y 2850 g. La asignación de madurez gonadal se verificó histológicamente y se encontraron 75 hembras y 4 machos. A partir de la medición de 12084 oocitos se obtuvo un diámetro promedio de 0.551 ± 0.024 mm y valores de fecundidad variables con un ámbito entre 52398 y 480803 ovocitos/gónada. Microestructuralmente, se identificaron cuatro fases de desarrollo oocitario (perinuclear, alvéolo cortical, vitelogenado e hidratado) y en machos solo se observó un estado. El diámetro promedio de los oocitos en estado alvéolo cortical, vitelogénesis e hidratado fue de 168.75 ± 3.86 μm, 324.08 ± 5.89 μm y 388.90 ± 8.81 μm, respectivamente. La relación entre la fecundidad y las variables morfométricas del pez fue significativa y positiva, evidenciando que las hembras más grandes son las más fecundas. La talla de madurez sexual para hembras se estimó preliminarmente en 58.88 cm LT. Los resultados obtenidos son insumos de modelos pesqueros con aplicabilidad directa en medidas de manejo para S. sierra.

PALABRAS CLAVES: Análisis histológico, Tamaño ovocitario, Pesca artesanal, Scombridae, Sierra castilla.

ABSTRACT

Fecundity of Scomberomorus sierra (Perciformes: Scombridae) in the Colombian Pacific. Scomberomorus sierra (Pacific sierra) is one of the most important species in the artisanal fishing on

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 29 the Colombian Pacific. In order to investigate its reproductive biology, important input for fishery management, gonadal development was described and partial fecundity and average size of the oocytes were estimated. Fish samples came from commercial landings on different fishing grounds. Total (TL) and standard lengths of each fish were measured, as well as the total and gonadal weights. Fecundity was estimated using a gravimetric method combined with image analysis performed using the open access software Image J®. 79 fish were collected between November 2013 and April 2014, ranging from 39.0 to 85.0 cm in TL and weighing between 300 and 2850 g. The allocation of gonadal maturity was histologically verified, finding 75 females and 4 males. From the measurement of 12084 oocytes, an average diameter of 0.551 ± 0.024 mm was obtained, while fecundity varied between 52398 and 480803 oocytes per gonad. Microstructurally, four stages of oocyte development (perinuclear, cortical alveoli, vitellogenic and hydrated) were identified; only one state was observed in males. Mean diameter of the oocytes in the cortical alveoli, vitellogenesis and hydrated stages were 168.75 ± 3.86 μm, 324.08 ± 5.89 μm and 388.90 ± 8.81 μm, respectively. The relationship between fecundity and morphometric variables of the fish was significant and positive, evidencing that the largest females are the most fertile. Size at sexual maturity was preliminary estimated at 58.88 cm TL. The results obtained are inputs from fishery models with direct applicability to management of S. sierra.

KEYWORDS: Histological analysis, Oocyte size, Artisanal fisheries, Scombridae, Pacific sierra.

INTRODUCCIÓN

Scomberomorus sierra (Jordan y Starks) o sierra castilla, como es llamada por los pescadores en el Pacífico de Colombia, es una especie pelágica, altamente migratoria que forma bancos numerosos y se encuentra entre 2 y 63 m de profundidad (Rubio, 2007; Vega et al., 2013). Se distribuye desde la costa del golfo de California (México) hasta Perú (Collette, 1995) y en el Pacífico colombiano se ha registrado en los departamentos del Chocó (municipios Cupica, Cabo Marzo, Bahía Solano, Charambirá y golfo de Tribugá), Cauca (isla Gorgona) y Nariño (municipios Tumaco y Francisco Pizarro) (Invemar et al., 2006, 2009; IIAP, 2007; Tobón-López et al., 2008). Aproximadamente 85% de la población de la costa del Pacífico de Colombia manifiesta el sustento directo o indirecto de la pesca artesanal (INPA, 2000; Ministerio de Comercio, Industria y Turismo, 2000; Marviva, 2011; Incoder, 2013) y la sierra castilla se encuentra entre las especies ícticas de mayor explotación en este tipo de pesca (Castillo, 1998; Rubio, 1988; De la Hoz et al., 2015). Para 2006, 2007 y 2009 fue el recurso más abundante con capturas de 375.80, 463.00 y 562.90 t, respectivamente (CCI et al., 2006; CCI y MADR, 2007, 2009). En 2013 representó 17% del total de captura de peces (634.16 t) y en 2015 79%, reiterando a través del tiempo su importancia como recurso comercial (Aunap y Universidad del Magdalena, 2013; De la Hoz et al., 2015). Para el manejo de recursos pesqueros, aspectos reproductivos como la madurez gonadal pueden ser evaluados directamente en cualquiera de las etapas de desarrollo de los peces, examinando las gónadas en escala macroscópica o realizando

30 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 cortes histológicos que proporcionan información más detallada (Icon-Institut, 2009). Esta información permite obtener indicadores de la actividad reproductiva (Vega et al., 2013) y asociado a ello se pueden establecer épocas y sitios determinados de reproducción. Por otra parte, el estudio de la fecundidad analizada en conjunto con variables morfométricas contribuye al conocimiento del potencial reproductivo de una especie, y es fundamental en el entendimiento de la dinámica de las poblaciones explotadas, generando herramientas para la evaluación y diseño de estrategias en el manejo y la conservación de los recursos pesqueros (Murua et al., 2003; Saborido- Rey, 2004; Arellano-Martínez et al., 2006; Camacho, 2011). A pesar de la importancia comercial de la sierra castilla en Colombia, poco se conoce sobre su biología reproductiva. En este sentido, el presente manuscrito tuvo como objetivo estimar la fecundidad y describir el desarrollo ovocitario de S. sierra en el Pacífico colombiano, como aspectos reproductivos de la especie que pueden ser usados por las instituciones competentes en el manejo del recurso.

ÁREA DE ESTUDIO

El Pacífico colombiano se localiza geográficamente desde la zona norte en los límites con Panamá, siguiendo por Juradó y el golfo de Tribugá, Chocó, continuando hacia la zona centro-sur por el golfo Tortugas, Buenaventura, Guapi, Sanquianga y la ensenada de Tumaco en el sur en Nariño, hasta la frontera con Ecuador (Tobón-López et al., 2008; Díaz et al., 2011; Rodríguez et al., 2015). La sierra castilla es capturada en toda la costa del Pacífico con énfasis en los puntos de desembarco más importantes de la pesca artesanal, sobre la base de los volúmenes de captura (Buenaventura, Tumaco, Guapi y Bahía Solano: CCI et al., 2006; CCI y MADR, 2009; De la Hoz et al., 2015). Las embarcaciones que se utilizan en la pesca artesanal son canoas que se impulsan con remos o velas, lanchas de madera o fibra de vidrio de 9 a 15 m de eslora con motores fuera de borda y las faenas pueden durar de 8 a 12 días (Buenaventura) o de 5 a 8 días (Bahía Solano) (CCI y MADR, 2011). Las principales artes de pesca utilizadas son la red de enmalle (66%), espinel (12%) y línea de mano (7%) y la sierra castilla es el principal producto íctico capturado por éstas (CCI y MADR, 2007; De la Hoz et al., 2015). Debido a lo anterior, se seleccionaron los puntos de desembarco de Utría, departamento de Chocó, Buenaventura, departamento del Valle del Cauca, Guapi, departamento del Cauca, Bazán y Tumaco, departamento de Nariño, para la colecta de material biológico.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 31 MATERIALES Y MÉTODOS

Fase de campo La temporada reproductiva de la sierra castilla para el Pacífico colombiano se da entre noviembre y abril (Castillo, 1998; Tobón-López et al., 2008; CCI y Ministerio de Agricultura y Desarrollo Rural, 2009; Rueda et al., 2011); por lo anterior, desde noviembre de 2013 hasta abril de 2014 en los diferentes puntos de desembarco seleccionados se compró el material biológico (sierra castilla). Con balanzas electrónicas (de 1 g de precisión), se registró el peso total de cada individuo en gramos (PT), se midieron (con precisión de ± 1 cm) la longitud total (LT), la longitud horquilla (LH) y la longitud estándar (LS), siguiendo el protocolo colombiano de mediciones pesqueras (Agudelo et al., 2011). Posteriormente, al retirar el contenido visceral, se obtuvo el peso del pez eviscerado (PEV) y se retiraron las gónadas, se fijaron con formol al 4% y se transportaron hasta el laboratorio para su posterior análisis.

Análisis en laboratorio En el laboratorio las muestras gonadales fueron revisadas para verificar el sexo y estado de madurez sexual unificando los criterios de clasificación macroscópica de Nikolsky (1963), Castillo (1998) y Aguirre-Villaseñor et al. (2006), de tal modo que se trabajó con cinco estados de desarrollo (I: inmaduro, II: inicio del desarrollo, III: en desarrollo, IV: maduro, V: desovado). Las gónadas fueron separadas y pesadas (PG; con precisión de ± 0.0001 g). Para verificar el estado de desarrollo gonadal (Claramunt et al., 2009), se realizaron cortes histológicos de la parte media de uno de los lóbulos y se aplicó la técnica de tinción de hematoxilina-eosina (Muñetón-Gómez et al., 2000; Gómez-León, 2006). La clasificación microscópica correspondió a la representatividad de la célula en fase más avanzada y se realizó según los criterios de Wallace y Selman (1981), Vélez (1995), Lucano-Ramírez et al. (2001) y Saborido-Rey (2004). Sumado a esto, se describieron los estados gonadales encontrados durante el estudio. Mediante una cámara digital Nikon DS-Fi2 con controlador DS-U3 (DS: Digital Sight) ensamblada a un microscopio Nikon Eclipse E200 y el software NIS-Element-F Versión 4.0 ®, se obtuvieron fotografías de cortes histológicos de 20 ovarios para las mediciones de los oocitos en las diferentes etapas encontradas. Se empleó un total de 40 fotografías correspondientes a dos campos escogidos aleatoriamente de cada ovario, las cuales fueron analizadas mediante el programa de libre acceso Govocitos® y en total fueron contabilizados y medidos 1357 oocitos. De 30 gónadas completamente maduras (estado IV) se tomó el otro lóbulo y se estimó la fecundidad siguiendo el método gravimétrico (Holden y Rait, 1974;

32 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Saborido-Rey, 2004), combinado con análisis de imágenes (Bustos-Montes et al., 2015). De la parte media de cada gónada se aisló una submuestra de 0.1 g en cajas de Petri, se agregó hipoclorito de sodio a 1.5% para que los oocitos se desprendieran uno de otro y aproximadamente a los 30 minutos se lavaron con agua, se colocaron sobre placas Bogorov, se observaron en el estereoscopio, y se realizó la separación manualmente hasta que la totalidad de la muestra se repartió en campos de conteo. Con la cámara Optikam Microscopy Digital USB Camera vinculada directamente al estereoscopio y el programa Optika Vision Pro®, se tomaron fotografías en un objetivo de 0.8X. Éstas se procesaron con el software de libre distribución Image J® siguiendo las pautas de Klibansky y Juanes (2008) y Camacho (2011). Para el conteo de los oocitos se usó la medición de diámetro promedio realizada por Castillo (1998), considerando para la estimación de fecundidad únicamente los oocitos encontrados entre 0.4 y 0.9 mm de diámetro.

Análisis de información La fecundidad parcial (Fp), definida como el número de huevos que en una época reproductiva están preparados para desarrollarse y ser liberados (Saborido- Rey, 2004), se estimó mediante la ecuación Fp = [(No. x PG)/PM], donde, No es el número de oocitos contabilizados en la muestra, PG es el peso total gonadal y PM es el peso de la muestra gonadal, que en todos los casos fue de 0.1 g (Lucano-Ramírez et al. 2005). Para la estimación del diámetro, se midió la longitud de los ejes mayor y menor, con esto se calculó el diámetro geométrico para cada uno de los oocitos con la siguiente ecuación (Camacho, 2011): diámetro oocito (mm) = [(longitud eje mayor (mm) * longitud eje menor (mm)] 0.5. Se usaron como medidas de tendencia central y precisión el promedio y el error estándar, respectivamente. Para definir la función que mejor explicaba la relación entre las variables morfométricas (LT, LS, PT y PG) con la fecundidad parcial y el diámetro ovocitario se evaluaron modelos de regresión lineal, potencial y exponencial, que fueron comparados entre sí a través del coeficiente de determinación R2 y su nivel de significancia (Guisande-González et al., 2006). La talla de madurez sexual (LT50) entendida como longitud a la cual 50% de los individuos se encontraban (aLT+b) maduros sexualmente, se modeló ajustando a la función logística PLT = 1/[1+e ] la proporción de hembras maduras (PLT) con intervalo de talla de 1 cm de LT. La curva se ajustó con mínimos cuadrados usando una regresión no lineal para estimar los parámetros a y b, y la LT50 se calculó con la razón -a/b (King, 2007), con un nivel de confianza de 95%.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 33 RESULTADOS

Fueron capturados 79 ejemplares que midieron entre 39.0 y 85.0 cm LT (57.48 cm ± 0.93) y pesaron entre 300 y 2850 g PT (1033.67 g ± 55.16). Aunque a nivel macroscópico se determinó que eran 74 hembras y 5 machos, la validación a través del análisis histológico mostró que realmente eran 75 hembras y 4 machos. El análisis comparativo de la asignación del estado de madurez macroscópico con el microscópico, reflejó un bajo porcentaje de coincidencia 11.39% (n= 9), mientras las diferencias se vieron representadas por 88.61% (n=70). La imprecisión más frecuente se observó entre determinaciones macroscópicas de hembras en estado III que luego del análisis histológico resultaron ser hembras en estado IV (24.05 %, n =19) (Tabla 1).

Tabla 1. Sexo, estado de madurez, talla y localidad de captura de los 79 peces recolectados en el presente estudio. El porcentaje de diferenciación de la determinación macroscópica comparada con la microscópica, se realiza teniendo en cuenta que las confusiones posibles siempre se efectúan ubicando inicialmente el sexo y estado macroscópico. Estado de Estado de Sitio madurez madurez Estado de Ámbito de talla n peces Sexo captura y asignado asignado madurez de los peces (cm) cantidad microscó- macroscó- picamente picamente Cantidad % Inmaduros. Fase 47.0 – 61.0 Guapi: 9 H-II H-I 9 11.39 perinuclear (53.68 ± 1.73) H-III H-III 1 1.27 Maduros en Guapi: 1 desarrollo. 39.0 – 76.5 Bazán: 5 H-III H-I 7 8.86 Fase de alveolo (56.38 ± 3.23) Utría: 3 cortical H-III H-II 1 1.27

H-IV H-IV 8 10.13

Hembras H-IV H-I 8 10.13 Guapi: 12 Completamente 41.0 – 85.0 Bazán: 33 maduros. H-IV H-II 18 22.78 (58.65 ± 1.08) Utría: 7 Vitelogenados Tumaco: 2 H-IV H-III 19 24.05

H-IV M-II 1 1.27

Desovados. H-V H-I 1 1.27 45.2 – 78.7 Guapi: 1 Hidratados o (58.46 ± 10.27) Bazán: 2 atrésicos H-V H-II 2 2.53

M-IV M-II 3 3.80 Completamente 47.0 – 58.0 Machos Utría: 4 maduros (52.0 ± 2.34) M-IV M-III 1 1.27

79 100

34 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 En Guapi las capturas fueron en noviembre de 2013 y se presentaron hembras en diferentes estados de madurez. Todos los machos se encontraron completamente maduros y únicamente aparecieron en la ensenada de Utría en enero de 2014. Durante el mismo mes en las capturas de Bazán dominaron las hembras maduras y en abril se recolectaron dos en Tumaco. Solo se evidenció desove en tres gónadas femeninas: una de Guapi en noviembre y dos de Bazán en enero (Tabla 1). Se presenta la clasificación gonadal de los estados encontrados en el análisis histológico, el tamaño de los oocitos hace referencia al diámetro: Estado II (Inmaduro): Macroscópicamente los ovarios son pequeños, de aspecto liso y vasos sanguíneos incipientes. A nivel microestructural, las células ováricas entran a una fase perinuclear, en la que los oocitos aumentan de tamaño (111.11 ± 1.65 μm; n= 441), el citoplasma es basófilo y se encuentra bien definido. Se destaca la presencia de varios nucléolos pequeños ubicados en la periferia del núcleo (Figura 1). De las muestras colectadas se observaron nueve hembras en este estado (Tabla 1).

A. B.

Figura 1. Microfotografía de ovario de Scomberomorus sierra en estado II (Inmaduro) en vista 4x (A) y 40x (B). L: lamelas, OI: ovocito inmaduro, Cp: citoplasma, N: núcleo, Nu: nucléolo.

Estado III (En maduración): Las gónadas son voluminosas y turgentes, con marcada irrigación y se observan huevos de color naranja. A nivel histológico, su principal característica es la vacuolización del citoplasma y la aparición de alvéolos corticales (vesículas que no presentan ninguna afinidad hacia los colorantes). En la fase inicial son pocos los alvéolos y se distribuyen en todo el citoplasma; sin embargo, a medida que avanza el desarrollo éstos tienden a ubicarse alrededor del núcleo (Figura 2). El diámetro promedio de los oocitos en esta etapa es de 168.75 ± 3.86 μm (n= 145).

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 35 A. B.

Figura 2. Microfotografía de ovario de Scomberomorus sierra en estado III (En maduración) en vista 4x (A) y 40x (B). L: lamelas, OAC: ovocito alveolo cortical, N: núcleo, Nu: nucléolo, AC: alvéolo cortical.

Estado IV (Maduros): En este estado los ovarios ya han alcanzado su máximo tamaño, con la irrigación sanguínea mucho más prominente con relación al estado anterior. Microscópicamente los oocitos aumentan considerablemente su tamaño (324.08 ± 5.89 μm; n= 196), debido a la incorporación de vitelo en el citoplasma depositándose en forma de gránulos, vesículas y gotas lipídicas. Los pequeños gránulos de vitelo que se forma inicialmente se ubican por todo el citoplasma entre los alvéolos corticales y aumentan progresivamente (Figura 3). Se observaron un total de 54 hembras maduras en este estudio. En cuanto a los machos, a nivel macroscópico, el testículo tiene una apariencia laminar, de coloración blanca y textura lisa, con poca venación; histológicamente los cistos contienen grandes cantidades de espermatozoides bien diferenciados, aunque también se pueden observar algunos cistos de menor tamaño y proporción hacia la periferia de la gónada con espermatocitos en crecimiento secundario (Figura 3). Se observaron cuatro machos maduros con tallas que oscilaron entre 47.0 y 58.0 cm LT (Tabla 1).

A. L B. C. OV OAC Ez EPs Zr Zr GV

Figura 3. Microfotografía de ovario de Scomberomorus sierra en estado IV (Maduro) en vista 4x (A) y 40x (B). L: lamelas, OV: ovocito vitelogenado, Zr: zona radiada, GV: gránulos de vitelo, OAC: ovocito alveolo cortical. Microfotografía de testículo de S. sierra en estado IV (maduro) en vista 40x (C). EPs: Espermatocitos secundario, EZ: Espermatozoides.

36 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Estado V (Desovado): Histológicamente se puede distinguir la presencia de oocitos hidratados (388.90 ± 8.81 μm; n= 20) con forma irregular y de gran tamaño; además, se pueden observar oocitos en estados de desarrollo primario y secundario (perinuclear y alvéolos corticales) (Figura 4). Las tallas de las tres hembras analizadas están entre 45.2 y 78.7 cm LT.

A. B.

Figura 4. Microfotografías de ovario de Scomberomorus sierra en estado V (Desovado) en vista 4x (A y B). OV: ovocito vitelogenado, OH: ovocito hidratado, Atr: atresia.

A partir del conteo de 12084 oocitos se estimó que la fecundidad parcial (Fp) promedio fue de 194512 ± 21178 oocitos por hembra, con un ámbito de variación entre 52398 y 480803 oocitos por hembra. El tamaño ovocitario osciló entre 0.51 mm y 0.65 mm, con un promedio de 0.551 ± 0.024 mm. La relación entre la fecundidad parcial y las variables morfométricas fue en todos los casos significativa y se ajustó a una ecuación lineal para el caso de LT (Fp = 9255.3LT- 2 363829, r² = 0.8 F1,28=46.3, p < 0.05), LS (Fp = 1087.9LS-341163; r = 0.68, F1,28 2 = 50.1, p < 0.05) y PT (Fp = 161.28PT + 1465.3; r = 0.7, F1,28 = 65.5, p < 0.05), 0.8869 2 mientras que la relación con el PG (Fp = 5923.9PG ; r = 0.76, F(1,28) = 87.2, p < 0.05) siguió un modelo potencial. La ojiva de madurez se calculó con un total de 69 hembras maduras (13.53LT -0.02) (estados de desarrollo III, IV y V). El modelo obtenido fue PLT = 1/[1+e ] y la talla media de madurez (LT50) se estimó en 58.8 cm de LT, con un amplio intervalo de confianza (51.6 – 67.0 cm de LT; Figura 5). Las hembras de menor y mayor talla con gónadas maduras midieron 39.0 y 85.0 cm LT, respectivamente (Tabla 1).

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 37 1,0

0,9

0,8

0,7 ez

0,6

0,5

0,4 ción de madu r

LT = 58,88 cm

opo r 0,3 50 r2 = 0.963 P r a = 13,536 0,2 b = 0.022 n = 69 0,1

0,0 0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 Longitud total (cm) Figura 5. Talla de madurez sexual para hembras de S. sierra en el Pacífico colombiano.

DISCUSIÓN Y CONCLUSIONES

Debido a que las muestras recolectadas en el presente estudio provenían de capturas comerciales de redes con luz de malla entre 7 y 18 cm (CCI y Ministerio de Agricultura y Desarrollo Rural, 2011; Rueda et al., 2011), la talla promedio de S. sierra registrada en este estudio (56.7 cm LT) es cercana a la media de captura registrada por las entidades que monitorean la pesca artesanal con fines estadísticos ([51 cm LT] AUNAP y Universidad del Magdalena, 2013). En otras áreas del Pacífico (Norteamérica), parece ser que la sierra castilla alcanza tamaños alrededor de 100 cm LT (Collette, 1995; Lucano-Ramírez et al., 2011; Robertson y Allen, 2015), aunque puede ser el efecto de la selectividad del arte empleado en cada investigación o a diferencias poblacionales. A pesar de haber hecho un esfuerzo de muestreo mensual en todos los sitios de desembarco elegidos, la mayoría de las hembras completamente maduras fueron recolectadas entre noviembre y enero, lo que pudo deberse a que muchas especies son más fáciles de pescar cuando se congregan para la reproducción, un fenómeno característico de muchos peces tropicales, en los que la disponibilidad de alimento y las temperaturas apropiadas también forman parte de las condiciones buscadas para el desove (Castillo, 1998; Lucano-Ramírez et al., 2011). A diferencia de Lucano-Ramírez et al. (2011), se utilizó una escala de madurez macroscópica de cinco estados como propone Aguirre-Villaseñor et al. (2006), dado que no solo considera diferencias morfométricas, sino también la irrigación sanguínea periférica de la gónada, lo que resultó ser una característica clave para la asignación. El desarrollo gonadal es un proceso continuo y su división en estados discretos de madurez es difícil (Saborido-Rey, 2004), esto se evidenció principalmente en la separación entre las hembras en maduración y maduras

38 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 (estados III y IV), lo que corrobora la importancia de la verificación con el análisis microscópico y la medición del diámetro de los oocitos como criterio adicional. A nivel histológico, se reconocieron cinco fases de desarrollo oocitario, coincidiendo parcialmente con las descripciones propuestas por Saborido-Rey (2004) y Núñez y Duponchelle (2009). En el presente estudio, aunque en una gónada se presentaran oocitos en fase de vitelogénesis, perinuclear y alvéolo cortical, para la clasificación se tuvo en cuenta la representatividad de la fase de desarrollo más avanzada. Lo anterior puede explicar que se definieran menos estados de madurez comparado con Lucano-Ramírez et al. (2011), quienes identificaron siete en la sierra del Pacífico central mexicano. Se confirma que S. sierra presenta desarrollo asincrónico multiproporcional, ya que en ovarios maduros se observan oocitos en distintas fases (Saborido-Rey, 2004; Lucano-Ramírez et al., 2011), lo cual es propio de peces que desovan varias veces durante una sola temporada reproductiva prolongada (Wallace y Selman, 1981; Nagahama et al. 1995), como por ejemplo Scomberomorus commerson (Mackie et al., 2005). La estimación del diámetro promedio de los oocitos maduros (0.551 ± 0.025 mm) por el método gravimétrico coincidió con la registrada por Lucano-Ramírez et al. (2011) de 0.500 mm. Estos valores son mayores a las medias obtenidas a partir de las mediciones en placas histológicas (324.08 mm oocitos maduros y 388.90 mm hidratados), porque los reactivos usados en los procesos de fijación e inclusión de las técnicas histológicas hacen que se reduzca el tamaño de las microestructuras. Las especies de fecundidades altas pueden llegar a tener miles y hasta millones de huevos, así como potencial reproductivo elevado (Hempel, 1979; Saborido-Rey, 2004). La sierra castilla mostró valores de fecundidad entre 52398 a 480803 oocitos por hembra, valores que parecen ser intermedios y que favorecerían su estrategia de desovador pelágico, donde los huevos son liberados al exterior como opción para asegurar la descendencia (Saborido-Rey, 2004). La fecundidad puede variar considerablemente entre individuos de la misma especie y de la misma población hasta en un factor de diez entre un individuo y otro (Csirke, 1980), ya que el desarrollo gonadal se ve afectado por múltiples factores como la disponibilidad de alimento, las condiciones del medio ambiente, la condición energética de los parentales y el nivel de saturación de la población (Csirke, 1980; Murua et al., 2003, Alonso-Fernández y Saborido-Rey, 2011; Cooper et al., 2013; Ganias et al., 2014, 2015; Alfaro-Martínez et al., 2016). En este estudio, aunque el ámbito de la fecundidad parcial fue amplio, se observó una relación directa significativa y positiva entre las medidas morfométricas evaluadas y el número de los oocitos, mostrando que las hembras más grandes y pesadas produjeron una mayor cantidad de huevos, patrón que ha sido descrito para muchas especies ícticas

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 39 en todos los ambientes (Vera de Mintzer y de Gonzo, 1991; Cerna y Oyarzún, 1998; Marteinsdottir y Begg, 2002; Urriola et al., 2004; Arellano-Martínez et al., 2006, Barros e Iwaszkiw, 2006; Murua et al., 2006; Villamil-Moreno y Arias-Castellanos, 2011, Cooper et al., 2013). La talla media de madurez presentada en este estudio se estimó solo con 69 individuos, no se incluyeron individuos inmaduros y el intervalo de confianza obtenido es muy amplio, por lo que debe considerarse como una aproximación preliminar. El resultado de la LT50 (58.88 cm LT) es cercano al calculado por Lucano- Ramírez et al. (2011) en el Pacifico central mexicano (59.3 cm LT), y levemente mayor al registrado por Aguirre–Villaseñor et al. (2006; [52.1 cm LT]) en el golfo de California; sin embargo, los dos valores se encuentran dentro del ámbito de talla de madurez estimado en este estudio. Si bien algunas especies de la familia Scombridae pueden realizar migraciones transoceánicas y otras migran regionalmente por alimentación, reproducción y temperatura (Collette, 1995) se desconoce si la especie en el Pacífico oriental está estructurada genéticamente. Por otro lado, la condición maternal modula la variabilidad en los procesos de madurez gonadal en individuos de la misma especie y puede verse afectada por factores ambientales y antrópicos (Saborido-Rey, 2004; Alonso-Fernández y Saborido-Rey, 2011; Cooper et al., 2013; Ganias et al., 2014, 2015). Considerando lo anterior, las diferencias entre las tallas de madurez pueden deberse a que los estudios se realizaron en áreas, épocas y con artes de pesca diferentes.

AGRADECIMIENTOS

El presente trabajo se desarrolló en el marco del proyecto “Potencial reproductivo de seis recursos marinos de importancia comercial en la pesca artesanal de Colombia: herramienta para su manejo y conservación” código: 2015- 56934581, financiado por Colciencias y ejecutado por el programa de Valoración y Aprovechamiento de Recursos Marinos del Invemar. Los autores agradecen a los pescadores, así como al personal de campo y laboratorio del Invemar por motivar y contribuir al desarrollo de esta investigación. Así mismo, a los evaluadores y editores por sus aportes a la mejora del manuscrito.

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RECIBIDO: 02/01/2015 ACEPTADO: 11/04/2017

44 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Bol. Invest. Mar. Cost. 46 (1) 45-111 ISSN 0122-9761 Santa Marta, Colombia, 2017

DIATOMEAS ASOCIADAS A MACROALGAS EN PLACAS PERMANENTES DE LA COLECCIÓN DEL PROFESOR GERMÁN BULA MEYER, UNIVERSIDAD DEL MAGDALENA, COLOMBIA

Luis Alfonso Vidal, Katya Ospino-Acosta, Katherin Linares-Vargas y Rocío García-Urueña

Grupo de Investigación Ecología y diversidad de algas marinas y arrecifes coralinos, Universidad del Magdalena, Santa Marta, Colombia. [email protected], [email protected], [email protected], [email protected]

RESUMEN

El Profesor Germán Bula (1947-2002), experto ficólogo marino, como parte de su disciplina colectó muestras de macroalgas en diferentes partes de Colombia, pero, sobre todo, en el Parque Nacional Natural Tayrona. Parte de su interés fue conocer las microalgas asociadas a dichas muestras. Como una contribución al conocimiento de la biodiversidad en Colombia, se hizo una determinación específica de los taxa hallados en 61 placas permanentes elaboradas por Bula, etiquetadas como diatomeas, pero sin identificar, que se encuentran almacenadas en el Centro de Colecciones Biológicas de la Universidad del Magdalena. Igualmente se elaboraron 22 placas permanentes de diatomeas con base en el material fijado de las macroalgas; dicho material está contenido en frascos y pertenece también a la misma colección. Se determinaron 100 taxa de diatomeas; de estas, 91 se identificaron a nivel específico y 9 a nivel genérico; 40 taxa son nuevos registros para el Caribe colombiano y 9 nuevos registros para el Caribe. La lista de los taxa va acompañada de figuras, referencias bibliográficas, medidas, distribución a nivel del Caribe colombiano y, en los nuevos registros, una aproximación a su distribución mundial; además, se da información sobre la autoecología de las especies. Del total de taxa, 63% pertenecen a la clase Bacillariophyceae, 19% a la clase Coscinodiscophyceae y 18% a la clase Fragilariophyceae. De la autoecología de las especies se resume que 81 taxa viven, sobre todo, en ambiente marino, 51 pueden vivir en agua salobre y 17 viven, sobre todo, en agua dulce. De estos, 36 taxa viven solo en ambiente marino y 4 solo en agua dulce; 36 taxa presentan una combinación marino-salobre, 4 una combinación dulce-salobre y 8 una combinación marino-salobre-dulce.

PALABRAS CLAVE: Germán Bula, Parque Nacional Natural Tayrona, Diatomeas, Colecciones biológicas.

ABSTRACT

Diatoms associated to macroalgae in permanent plates in the collection of Profesor Germán Bula Meyer, Universidad del Magdalena, Colombia. Professor Germán Bula (1947-2002), a marine biologist specialized in phycology, as part of its discipline collected macroalgae samples from different parts of Colombia, especially from the Tayrona National Natural Park. He was interested in knowing the microalgae associated to these samples. As a contribution to the knowledge of the biodiversity in Colombia, specific determination of the taxa found in 61 permanent plates elaborated by Bula was made; these plates, labelled as diatoms but unidentified, are stored in the Biological Collection Centre of the Universidad del Magdalena.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 45 Likewise, during this study, 22 permanent plates were elaborated, based on the macroalgae material; this material is contained in jars that also belong to the same collection. These plates were also reviewed. As result 100 taxa were determinated: 91 at specific level and 9 at genus level; 39 taxa are new records for the Colombian Caribbean and 9 are new records for the Caribbean. The taxonomic list is accompanied by figures, references, measures, distribution in the Colombian Caribbean, and an approximation to its world distribution. Besides, information of the auto-ecology of the species is provided. From the total taxa, 63 belong to the Class Bacillariophyceae, 19 to Coscinodiscophyceae, and 18 to Fragilariophyceae; 81 taxa live especially in marine environments, 51 can live in brackish water, and 17 live especially in freshwater. Of these, 36 taxa live only in marine environment and 4 only in fresh water. 36 taxa presented a combination marine-brackish, 4 a combination freshwater-brackish, and 8 a combination marine-brackish-freshwater.

KEY WORDS: Germán Bula, Tayrona National Natural Park, Diatoms, Biological collections

INTRODUCCIÓN

Germán Bula Meyer, Ph.D. (1947-2002), fue profesor de planta de la Universidad del Magdalena (1974-2002), con especialidad en macroalgas. A la par de su especialidad, le interesaba conocer las microalgas que vivían asociadas con las macroalgas. Entre 1978 y 1982 colectó material sobre todo en el Parque Nacional Natural Tayrona (PNNT): en las bahías Concha, Chengue, Gairaca, Nenguange (Playa del Muerto), Cinto y Arrecifes; además, hay material, según sus apuntes, colectado en las playas del Aeropuerto Simón Bolívar de la ciudad de Santa Marta, en la Ciénaga Grande de Santa Marta (CGSM) (sin fecha) y en las islas Providencia en el Caribe (sin fecha) y Gorgona en el Pacífico (Figura 1). En la Colección Macroalgas Germán Bula Meyer del Centro de Colecciones Biológicas de la Universidad del Magdalena (CBUMAG) se encuentra una sección 61 placas permanentes en bálsamo de Canadá, elaboradas por Bula, que en sus rótulos están marcadas como diatomeas e identificadas con los números 18, 77, 82, 86, 96, 97, 130, 136a,b, 165a,b,c,d, 177a,b,c, 180, 181, 182, 183, 184, 185, 186, 187, 188, 189, 190a,b, 191, 192, 193, 194, 195, 196, 197, 198, 199, 200, 201, 202, 206a,b,c, 210, 211, 235, 253, 254, 255, 256, 257, 270, 271, 272, 273, 274, 275, 276, 277, 278, 279. Las placas están acompañadas de cuadernos de apuntes con anotaciones del lugar donde se recogieron las macroalgas, nombre de las especies, fecha de colección, profundidad y observaciones generales. Además, parte de ese material está preservado en 10 frascos identificados con los números 162, 273, 467, 470, R-386, R-387, 478, 486, 495 y 497. Las placas provienen de pequeñas porciones de macroalgas. El objetivo de este estudio es presentar una identificación específica de las diatomeas halladas en las 61 placas permanentes y en otras 22 placas que fueron preparadas con base en el material contenido en los diez frascos. Además, presentar información sobre la autoecología de las especies.

46 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Figura 1. Regiones donde el Profesor Germán Bula recolectó muestras de macroalgas para el estudio de diatomeas asociadas: Parque Nacional Natural Tayrona, Aeropuerto Simón Bolívar de Santa Marta, Ciénaga Grande de Santa Marta, Isla Providencia e Isla Gorgona.

ÁREA DE ESTUDIO

El PNNT se encuentra al noreste de la ciudad de Santa Marta (11°15’53”- 21’00’’ N, 73°54’06”-74°12’32” O). En su sector norte está compuesto por numerosas bahías que de oeste a este corresponden a Concha, Chengue, Gairaca, Nenguange, Cinto y la playa de Arrecifes. Todas las bahías están orladas por un sistema de colinas en cadena. Los bordes de las bahías están compuestos en 70% de acantilados rocosos, el resto, de estas, por playas arenosas de cascajo y roca, formaciones coralinas, praderas de antofitas marinas, congregaciones algales, rodales de manglar, fondos sedimentarios, lagunas costeras y madreviejas. El área está influenciada por los vientos alisios del noreste, siendo el factor climático dominante en la región con cuatro épocas o períodos climáticos: un período seco mayor que va de diciembre a abril, un período lluvioso menor de mayo a junio, un período seco menor de julio a agosto y un período lluvioso mayor de septiembre a noviembre. La temperatura promedio es de 27°C y la pluviosidad no supera 1200 mm anuales. En cuanto a la profundidad, Concha (playa principal) y

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 47 Cinto alcanzan el talud a 5 m de profundidad (muy cerca a la línea de costa), Concha (en Bonito Gordo) y Chengue a 15 m de profundidad, Arrecifes a 20 m y Gayraca y Nenguange a 25 m. En Chengue se encuentra un playón salino. La flora de macroalgas se compone de 487 especies. Esta vegetación se encuentra desde la zona de marea hasta 70 m de profundidad (Sánchez et al., 2006). Aeropuerto Simón Bolívar. Ubicado 16.5 km al sur de Santa Marta (11°07′10″N, 74°13′50″O). Presenta playas arenosas, constituídas por arenas finas, con baja pendiente (Sáenz, 2011). Isla de Providencia. Hace parte del archipiélago de San Andrés, Providencia y Santa Catalina, ubicado en el mar Caribe (13°20′56″N, 81°22′29″O), a 800 km al norte de la región continental; además de estas islas habitadas, posee numerosos cayos y atolones sin habitar (Pacheco, 2012). Providencia, junto con Santa Catalina, tiene un área aproximada de 19 km2 (Álvarez-Gutiérrez et al., 2014). El archipiélago se encuentra localizado en la región climática tropical del Caribe. Las condiciones meteorológicas se ven influenciadas por los vientos alisios del noreste y del sureste, los cuales se encuentran en la Zona de Confluencia Intertropical-ZCI (Pacheco, 2012). Isla Gorgona. En el departamento del Cauca, retirada 56 km de la línea de costa sobre el océano Pacífico (3°00’ N y 78°09’O). Es el territorio insular más extenso, con 13.2 km2, sobre la plataforma continental del Pacífico colombiano. Gorgona se encuentra en la zona de convergencia intertropical y su clima se ve influenciado por el fenómeno El Niño-Oscilación del Sur (ENSO); por encontrarse en la confluencia de dos placas es una región tectónicamente muy activa (UAESPNN, 2004).

MATERIALES Y MÉTODOS

Trabajo de laboratorio Las placas permanentes se revisaron utilizando un microscopio Primo Star Carl Zeis Binocular; se fotografió el material con una cámara fotográfica incorporada HD IP 5 mpx. Para determinar el tamaño de los objetos se utilizó el programa ZEN Lite. Debido a que en varias de las placas la resina de fijación era muy gruesa, no fue posible en estos casos obtener fotografías con buen detalle, ya sea porque no permitía utilizar el objetivo 100x o porque las diatomeas quedaban en posiciones que no permitían su identificación. Se recurrió entonces al material preservado en frascos, de algunos de los cuales se extrajeron pequeñas porciones, obteniendo una mezcla que fue sometienda a oxidación fuerte de materia orgánica según metodología de Hasle y Fryxell (1970). Con este material, ya limpio, se procedió al montaje permanente de 22 placas según protocolo de esos mismos autores. Este material fue revisado y fotografiado a través de un microscopio Primo Star Carl Zeis triocular con sistema de contraste de fases y medido utilizando el programa ZEN Lite (2012). Los preparados fueron depositados en la CBUMAG.

48 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Trabajo de gabinete Se identificaron los taxa con base en bibliografía especializada y se anotaron los lugares de hallazgo y autoecología de las especies. Para la sistemática se utilizó la clasificación de Round et al. (1990: 126-129). Los taxa registrados se encuentran ordenados según esta clasificación y fueron acompañados de su iconografía, referencias consultadas, tallas y distribución según este estudio, en el Caribe colombiano y mundial; por último, se dan algunas observaciones generales sobre la especie. En la sección “Este estudio” se coloca la información aportada por Bula, entre paréntesis, la placa o placas en las que se halló el taxón y el frasco o frascos con la información existente; también en el caso que la especie sea nuevo registro para el Caribe colombiano. La sección “Este estudio” no se indica cuando el taxón no se encontró en las placas permanentes de Bula, sino en la mezcla sometida a oxidación fuerte. Para el ordenamiento de la distribución se colocaron primero aquellos lugares más cercanos a este estudio y luego los que estaban cada vez más alejados. Todas las medidas se encuentran en micrones. Siglas utilizadas: A (ancho); Areol (areolas); Cop (cópulas); Cost (costillas); Dm (diámetro); est (estrías); L (longitud); per (pervalvar). En algunos casos se tuvieron en cuenta las tallas proporcionadas por los autores para hacer tablas comparativas. Algunas fotos no muy claras, fueron pasadas a esquemas, mostrando solo el detalle que permitio ver la foto. Se presenta información de los taxa, incluyendo distribución mundial, solo para los considerados nuevos registros para la región Caribe colombiana y nuevos registros para el Caribe en general. De los demás taxa se omitió ésta distribución.

RESULTADOS

Se contabilizaron 100 taxa: 90 se identificaron a nivel específico y 10 a nivel genérico. Treinta y nueve son nuevos registros para el Caribe colombiano (no se hallaron en el listado de diatomeas para el Caribe colombiano: Lozano-Duque et al., 2010); entre estos, nueve no se hallaron en el listado de diatomeas para el mar Caribe, según Navarro y Hernández-Becerril (1997).

CLASE COSCINODISCOPHYCEAE

Thalassiosira sp. Figura 2A Tallas. 28 Dm; 9 areolas/10 µm; 12 estrías/10 µm (1 célula). Observaciones. Esta forma presenta la valva plana; areolas dispuestas excéntricamente, se hacen más pequeñas hacia el margen valvar; roseta central conformada por ocho areolas; con pequerñas espinas dispuestas aleatoriamente cerca al margen valvar; parece presentar un proceso (a la 1) a 2/3 de distancia entre el centro y el margen valvar. Por algunas de las características anotadas, T. eccentrica (Ehr.) Cleve es la especie qué más se acerca a esta forma [Fryxell (1975: 75, pl. 3a-e, fig. 10); Rivera (1981: 64, Tafeln 20-22)].

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 49 Figura 2. A. Thalassiosira sp.; B. Chrysanthemodiscus floriatus, cadena de células; C. C. floriatus, vista conectival, detalle cópulas; D. Melosira moniliformis, colonias; E. M. moniliformis, detalle areolación; F. M. moniliformis, vista valvar; G. M. moniliformis, enfoque a la altura del cinturón, estructuras, en rojo, sin identificar;H. Podosira stelliger, vista conectival, pareja de células.

50 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Chrysanthemodiscus floriatus Mann 1925. Figura 2B-C Tallas. 75-120 Dm; 212-300 A pervalvar; 18 A una cópula; 14-16 estrías (sobre cópulas)/10 µm (5 células) Este estudio. Sobre Heterosiphonia, bahía Cinto, 12 m, 15 10 1981 (Placa 177a). Observaciones. Esta especie se ha hallado solo en el hemisferio norte entre 5° y 30°, en los océanos Atlántico, Índico y Pacífico.

Melosira moniliformis (O. F. Müller) Agardh 1824. Figura 2D-E-F-G Tallas. 25-32 Dm (3 células); 26-36 A pervalvar (3 células); 20 areolas/10 µm (1 célula). Distribución Caribe colombiano. CGSM en boca río Fundación (Vidal, 2010). Ciénaga La Redonda en el complejo Pajarales (Ruiz, 1999). Bahía de Cartagena (Vidal y Carbonell, 1977). Este estudio. Asociada con Enteromorpha y Polysiphonia en un cultivo de algas (Placa 82). Sobre Bryocladia (Placa 188). Sobre cianófitas (Placa 189).

Podosira stelliger (Bailey) Mann 1907. Figura 2H; Figura 3A-B-C-D-E Tallas. 36-53 Dm (6 células); 20-32 A pervalvar (3 células); 17-21 areolas/10 µm (5 células); 20-25 estrías/10 µm (5 células); 8-10 cópulas/10 µm (2 células). Distribución Caribe colombiano. CGSM: boca río Fundación, centro de la ciénaga; ciénaga El Torno (Vidal, 2010). Este estudio. En cultivo de algas filamentosas (Placa 97). Sobre Bryocladia (Placa 188). Sobre Halodule, en Arrecifes, 3 m, 06 11 1980 (Placa 211). Observaciones. Podosira maculata Sm. [Schmidt (1874-1959, 1888), Tafel 139, fig. 7], registrada para Cuxhaven, Alemania, podría ser sinonimia de P. stelliger, la cual presenta ornamentación fasciculada, punteada al centro. La figura 11 podría corresponder a P. stelliger [ver: Hustedt (1930a: 280, fig. 121); Crosby y Wood (1958), pl. 35, fig. 1)]. cf. Podosira sp. Figura 3F; Figura 4A-B-C Tallas. 30-35 Dm (3 células); 23 A pervalvar (2 células); 24 areolas/10 µm (1 célula); 30 estrías/10 µm (1 célula). Este estudio. Sobre Halodule, en Arrecifes, 3 m, 06 11 1980 (Placas 180, 211; frasco 470). Observaciones. Llama la atención la forma cómo esta célula se adhiere a la macroalga: no lo hace a través de la región valvar mediante un pedúnculo, como es común en la mayoría de las diatomeas céntricas que se fijan a un sustrato, sino que lo hace a través de la región conectival, también a través de un pedúnculo. Bula anota “Formas cocoides (algas verdes o diatomeas)”. Por lo dicho, no ha sido posible ubicarla con certeza dentro de algún género o especie definida.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 51 Figura 3. A. Podosira stelliger, misma anterior, detalle cópulas; B. P. stelliger, vista conectival, células recién divididas; C. P. stelliger, vista conectival, detalle de la depresión central arriba y de las cópulas al margen; D. P. stelliger, misma anterior, detalle de la areolación valvar; E. P. stelliger, vista valvar, detalle de la ornamentación fasciculada y de la región central punteada; F. Cf. Podosira sp., numerosas células sobre Halodule.

52 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Figura 4. A. Cf. Podosira sp., vista valvar, nótense los cloroplastos y pedúnculo lateral de adhesión a Polysiphonia; B. Cf. Podosira sp., vista conectival; C. Cf. Podosira sp., vista valvar, detalle de la areolación; D. Cf. Coscinosira sp., vista valvar, detalle ornamentación; E. Coscinodiscus radiatus; F. Azpeitia nodulifera, nótese proceso labiado al centro; G. Odontella aurita var. obtusa, colonia.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 53 cf. Coscinosira sp. Figura 4D Tallas. 46 Dm; 9 areolas/10 µm (1 célula). Este estudio. Sobre Halodule, en Arrecifes, 3 m, 06 11 1980 (Placa 211). Observaciones. Para características del género y tallas se revisó Hustedt (1930a: 317-318).

Coscinodiscus radiatus Ehrenberg 1839. Figura 4E Tallas. 49 Dm; 5.5-6 areolas/10 µm; región conectival muy angosta (1 célula). Distribución Caribe colombiano. CGSM (Vidal, 2010).

Azpeitia nodulifera (Schmidt) Fryxell y Sims 1986. Figura 4F Tallas. 38 Dm; 6 areolas/10 µm; 8 estrías/10 µm. (1 célula). Distribución Caribe colombiano. Ensenada de El Rodadero al sur de Santa Marta, 01 04 1995 (Fernández et al., 1999). CGSM: boca río Fundación, 19 01 2000 (Vidal, 2010).

Odontella aurita var. obtusa (Kützing) Hustedt. Figura 4G; Figura 5A Tallas. 39-41 A apical; 45-51 A pervalvar; 11-12 estrías/10 µm. Distribución Caribe colombiano. Ensenada de El Rodadero, Santa Marta (Fernández et al., 1999). CGSM, hacia el centro, enero 2000 (Vidal, 2010). Bahía de Cartagena (Vidal y Carbonell, 1977). Este estudio. En cultivo de algas, asociada con Enteromorpha y Polysiphonia (Placas 82, 85). En cuadrantes de cultivo de Grateloupia, isla Providencia (Placa 136).

Amphitetras antediluviana Ehrenberg 1839. Figura 5B-C-D Tallas. 44 L; 8-10 areolas/10 µm (2 células). Distribución Caribe colombiano. Bahía de Cartagena, solo en Bocachica (Vidal y Carbonell, 1977). Observaciones. La forma en este estudio se acerca mucho a Triceratium pentacrinus f. quadrata Hustedt (1930a, p. 814, Fig. 475); comparte el número de areolas y el tamaño relativamente semejante. En contraste T. pentacrinus f. quadrata en otros autores [Sournia (1968: 38, pl. 11, fig. 72-73); Simonsen (1974: 27, pl. 22, fig. 7); Navarro (1981b: 619, fig. 60-61; Navarro (1982a: 18, pl. 10, fig. 4-6)], es diferente a la de este estudio.

Triceratium pentacrinus (Ehrenberg) Wallich 1858. Figura 5E Tallas. 48-73 Dm valvar (5 células); 8-9 areolas/10 µm (2 células). Distribución Caribe colombiano. Bahía de Cartagena, solo en el área de Bocachica (Vidal y Carbonell, 1977). Islas del Rosario al sur de Cartagena (Carbonell, 1979). Este estudio. Sobre Derbesia sp., bahía Chengue, en marea baja, al descubierto, 31 03 1978 (Placa 18, frasco 162).

54 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Figura 5. A. Odontella aurita var. obtusa, vista conectival, detalle de la ornamentación; B. Amphitetras antediluviana, vista valvar, forma con bordes rectos; C. A. antediluviana, vista valvar, forma con bordes curvos; D. A. antediluviana, vista conectival, ornamentación; E. Triceratium pentacrinus, vista valvar; F. Lampriscus orbiculatum, vista valvar, nótese ornamentación alrededor del ocelo; G. Lampriscus shadboltianum, vista conectival.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 55 Lampriscus orbiculatum (Shadbolt) Peragallo y Peragallo 1897-1908. Figura 5F Tallas. 88 Dm; 9 areolas (valva-manto)/10 µm; 11 estrías/10µm (1 célula). Distribución Caribe colombiano. CGSM: boca río Fundación y centro de la ciénaga (Vidal, 2010). Bahía de Cartagena en Bocachica y Bocagrande, rara (Vidal y Carbonell, 1977). Islas del Rosario al sur de Cartagena (Carbonell, 1979). Observaciones. Se confunde con Lampriscus shadboltianum (Sournia, 1968). Circular en vista valvar. Con relación a otras especies del género, se caracteriza por presentar una valva bastante plana, de tal forma que en las cadenas no existe espacio entre las células, posee areolas relativamente pequeñas.

Lampriscus shadboltianum (Greville) Peragallo y Peragallo 1897-1908. Figura 5G; Figura 6A Tallas. 59-78 A apical (2 células); 71-101 A pervalvar (3 células); 8 estrías/ 10µm. Distribución Caribe colombiano. Bahía de Cartagena en Bocachica (Vidal y Carbonell, 1977). Islas del Rosario al sur de Cartagena (Carbonell, 1979). Este estudio. Sobre Herposiphonia secunda, que se encuentra sobre Halodule, en Arrecifes, 3 m, 05-06 11 1980 (placas 210 y 211).

Dimeregramma sp. A. Figura 6B-C Tallas. 15-40 L (6 células); 3-4.5 A (2 células); 4.5-6 A pervalvar (4 células); 4.7-5.2 L/A (2 células); 22 estrías/10 µm (6 células). Este estudio. Sobre Bryocladia (Placa 188). Observaciones. Esta forma en vista valvar tiene aspecto lanceolado-rómbico, con área hialina también lanceolada. En vista conectival tiene aspecto rectangular, presenta un manto angosto, bien delineado, que corre paralelo al margen valvar y esquinas ligeramente capitadas. Es una forma claramente bentónica. Se asemeja a D. minor (Gregory) Ralfs en Pritchard [Van Heurck (1896: 336, pl. 10, fig. 392); Hustedt (1959: 118, fig. 640); Hendey (1964: 156, pl. 27, fig. 12); Round et al. (1990: 242-243, fig. a-k); Sims (1996: 170, pl. 77, fig. 3)], pero el número de estrías en esa especie va hasta 12/10 µm, el taxa identificado presenta casi el doble.

Dimeregramma sp. B. Figura 6D Tallas. 34-35 L (2 céls.); 5 A (1 célula); 5.6 A pervalvar (1 célula); 7 L/A (1 célula); 22 estrías/10 µm (1 célula). Este estudio. Sobre Chaetomorpha gracilis, aeropuerto Simón Bolívar, en zona intermareal, 0 m, 04 12 1979 (Placa 187). Observaciones. Forma con aspecto lanceolado, con extremos ligeramente

56 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 capitados. En vista conectival de aspecto rectangular, semejante a Dimeregramma sp. A. No se logró observar la ornamentación valvar, las estrías se contaron sobre la vista conectival.

Dimeregramma minor (Gregory) Ralfs in Pritchard 1861. Figura 6E Tallas. 56 L; 7.7 A pervalvar; 12 estrías/10 µm (1 célula). Este estudio. Primer registro para el Caribe colombiano. Distribución mundial. Puerto Rico; también en St. Croix, costa atlántica de Norte América (Hagelstein, 1938); en isla Caja de Muertos, entre clorofitas adherida

Figura 6. A. Lampriscus shadboltianum, vista conectival, cadena de dos células, detalle ornamentación. B. Dimeregramma sp. A, vista valvar; C. Dimeregramma sp. A, vista conectival; D. Dimeregramma sp. B, vista valvar a la derecha, vista conectival a la izquierda; E. Dimeregramma minor, vista conectival; F. Isthmia enervis; G. Biddulphia biddulphiana, cadena de células adheridas a una macroalga.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 57 a muelles viejos, epífita y entre Dictyota viviendo sobre roca y coral a 20-25 m (Navarro et al., 1989). Cuba: polihaloba (Foged, 1984). Golfo de California (Moreno et al., 1996). México al NO, bentónica, asociada a manglar (López- Fuerte et al., 2010). Inglaterra (Hendey, 1964; Sims, 1996). Bélgica, Escocia, Irlanda: marina, en arena (Van Heurck, 1896). Francia: costera (Peragallo y Peragallo, 1897-1908). Mar Mediterráneo y norte de Europa, en zona litoral y ocasionalmente esparcida entre las algas (Hustedt, 1959). Observaciones. Dimeregramma minor var. minor (Greg.) Ralfs en Navarro (1982a: 19, pl. 11, fig. 1-3), sobre la costa este de Florida, asociada a raíces de manglar, presenta características semejantes a la forma en este estudio, pero de menor tamaño.

Isthmia enervis Ehrenberg 1838. Figura 6F Tallas. 46 A apical; 205-270 A pervalvar (2 células). Distribución Caribe colombiano. Bahía Nenguange en el PNNT (Caycedo, 1977). Ensenada de El Rodadero al sur de Santa Marta (Fernández et al., 1999). Este estudio. Sobre Polysiphonia sp. (Placa 181).

Biddulphia biddulphiana (Smith) Boyer. Figura 6G; Figura 7A-B-C-D-E-F Tallas. 31-152 A apical; 36-56 A; 65-121 A pervalvar; 1.3-1.6 L/A; 6-7 estrías/10 µm; 5-6 areolas/10 µm; 2, 4, 6 septos. Distribución Caribe colombiano. CGSM, en La Barra, enero 1979 (Carmona, 1979). Playa aeropuerto de Santa Marta, 03 08 1993, epífita sobre Gelidiella acerosa (Rhodophyta) en la zona intermareal, formando cadenas en zig-zag unidas por uno de sus dos procesos polares (obser. pers.) (Vidal, 2010). Este estudio. Sobre Derbesia sp., bahía Chengue, en marea baja, al descubierto, 31 03 1978 (Placa 18). Isla Gorgona en el Pacífico, en zona intermareal, 2 m, 18 05 1979 (Placa 197). Epífita sobreSargassum vulgare, aeropuerto Simón Bolívar, sobre roca, en agua clara, 1.5-2 m, 30 09 1981 (placas 165a y 165b). Bahía Gairaca, sobre roca, en zona intermareal de marea, 0 m, 10 04 1982 (Placa 279; Frascos 162, 467, 497-501).

Biddulphiopsis membranacea (Cleve) Von Stosch y Simonsen 1984. Figura 8A Tallas. 232 A apical; 84 A pervalvar (1 frústulo roto). Distribución Caribe colombiano. Bahía de Cartagena (Vidal y Carbonell, 1977). Este estudio. Epífita sobre cianofitas (Placa 191), en la figura 43 sobre macroalga.

58 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Figura 7. A. Biddulphia biddulphiana, vista valvar; B. B. biddulphiana, vista valvar, otra célula; C. B. biddulphiana, vista conectival, detalle ornamentación; D. B. biddulphiana, vista conectival, ornamentación, célula con 4 pseudoseptos por valva, nótese proyección del proceso labiado corto, arriba al centro; E. B. biddulphiana, vista conectival, célula con 6 pseudoseptos por valva; F. B. biddulphiana, vista conectival, de lado.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 59 Figura 8. A. Biddulphiopsis membranacea, señalada con flecha, nótense numerosas células dePodocystis adriatica y de Cocconeis sp. adheridas a los filamentos de macroalga;B. Synedra cf. tabulata, vista valvar; C. S. cf. tabulata, vista conectival; D. Podocystis adriatica, vista valvar; E. P. adriatica, vista conectival. F. Lichmophora abbreviata, dos células sobre pedúnculo adherido al sustrato; G. L. abbreviata, vista valvar; H. L. abbreviata, vista conecival; I. L. cf. grandis, abanico de células en vista valvar y conectival.

60 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 CLASE FRAGILARIOPHYCEAE

Synedra cf. tabulata (C. Agardh) Kützing 1844. Figura 8B-C Talla. 104-200 L (5 células); 6.4-7.6 A (3 células); 15-20 L/A (3 células); 9-10 A pervalvar (2 células); estrías inconspicuas Distribución Caribe colombiano. CGSM (Vidal, 2010). Este estudio. Sobre Herposiphonia secunda, ésta sobre Halodule, en Arrecifes, 3 m, 05-06-11 1980 (placas 210 y 211). Observaciones. Fueron caracterizados el contorno valvar, el largo y el ancho; sin embargo, aunque esta especie posee estrías muy cortas, éstas no fueron observadas, posiblemente debido al grosor del bálsamo de Canadá.

Podocystis adriatica Kützing 1844. Figura 8D-E Talla. 60-116 L (3 células); 32-62 A (3 células); 29-43 A pervalvar (3 células); 4-5 costillas/10 µm (3 células); 9-11 estrías/10 mm (2 células). Distribución Caribe colombiano. CGSM (Vidal, 2010). Bahía de Cartagena, Bocachica, rara (Vidal y Carbonell, 1977). Ciénaga de Tesca, al norte de Cartagena (Tobón, 1989). Islas del Rosario (Vidal, 1981). Este estudio. Epífita sobre cianofitas (Placas 189, 190a). Bahía Concha, en zona intermareal (Placas 200, 201). Observaciones. Según Cleve (1878), registrada para las islas Vírgenes, es la misma P. americana Bailey.

Lichmophora abbreviata Agardh 1831. Figura 8F-G-H Tallas. 26-88 L (7 células); 9-11 A (2 células); 13-43 A pervalvar (3 células); 9-10 estrías/10 mm (3 células). Distribución Caribe colombiano. CGSM (Vidal, 2010). Bahía de Cartagena: frecuente (Vidal y Carbonell, 1977). Este estudio. Sobre Chaetomorpha gracilis, aeropuerto Simón Bolívar, en zona intermareal, 0 m, 01-03 12 1979 (placas 183, 184, 186). Sobre corallinácea y Acrochaetium, bahía Chengue, 15-25 m, 03 12 1981 (Placa 235). Sobre Cladophora que se halla, a su vez, sobre Lophocladia, bahía Nenguange en Playa del Muerto, 5 m, 16 04 1982 (Placa 270; Frascos 478, 495).

Lichmophora cf. grandis (Kützing) Grunow 1880. Figura 8I Tallas. 200 L (1 célula); 16-22 A (3 células). Este estudio. Primer registro para el Caribe colombiano. Epífita sobre Cladophora (Placa 277; Frasco 495).

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 61 Distribución mundial. Mediterráneo, Bélgica (Hustedt, 1959). Observaciones. El extremo polar reducido en forma capitada es típico en la especie. Estas formas son un poco más largas y más anchas que la forma en Hustedt (1959), que alcanza hasta 180 L y 14 A. No se halla en el listado de diatomeas para el Caribe (Navarro y Hernández-Becerril, 1997).

Delphineis surirelloides (Simonsen) Andrews. Figura 9A Tallas. 30 L; 10 A; 3 L/A; 9 estrías/10 µm (1 célula). Distribución Caribe colombiano. CGSM (Vidal, 2010).

Ardissonea crystallina (Agardh) Grunow 1880. Figura 9B-C-D Tallas. 183 L; 15 A; 12 L/A; 11estrías/10 µm (1 célula). Distribución Caribe colombiano. Bahía Taganga, marzo 2006 (datos inéditos L.A.V.). Bahía de Cartagena (Vidal y Carbonell, 1977). Este estudio. Sobre Herposiphonia secunda, ésta sobre Halodule, en Arrecifes, 3 m, 05-06 11 1980 (placas 210 y 211). Observaciones. Se caracteriza por la presencia de un reborde silíceo dispuesto a lo largo del margen valvar.

Ardissonea formosa (Hantzsch) Grunow 1880. Figura 9E-F Tallas. 157 L; 17 A; 9L/A; 11 estrías/10 µm (1 célula). Este estudio. Primer registro para el Caribe colombiano. Sobre Centroceras sp., bahía Concha, en zona intermareal, 0 m, 26 07 1979 (Placa 194). Sobre Halodule, en Arrecifes, 3 m, 06 11 1980 (Placa 211). Distribución mundial. Puerto Rico: bahía San Juán; también en St. Croix, St. Thomas, St. John, marina (Hagelstein, 1938); cayo Enrique-Gata y bahía Fosforescente, nerítica (Navarro, 1982b); isla Caja de Muertos, epífita y entre Dictyota, viviendo sobre roca y coral a 20-25 m; en área de arrecife de coral epífita sobre Galaxaura (Navarro et al., 1989). Antillas Menores: al suroeste de St. Vincent, bentónica (Hargraves et al., 1970). Golfo de México: Laguna Madre, Aransas y Matagorda Bays, en el sedimento (Wood, 1963b). Pacífico mexicano al noroeste, en sedimentos (López-Fuerte et al., 2010). Costas del sur de Europa, litoral (Hustedt, 1959). Isla de Guam, en arrecife de coral (Lobban et al., 2012). Observaciones. Se caracteriza por la presencia de un “sternum” a lo largo de la región axial.

62 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Figura 9. A. Delphineis surirelloides, vista valvar; B. Ardissonea crystallina, vista valvar; C. A. crystallina, misma anterior, detalle estriación; D. A. crystallina, vista conectival; E. A. formosa, vista semivalvar; F. A. formosa, misma anterior, detalle estriación; G. 58. Ardissonea sp., vista conectival, célula en división; H. Ardissonea sp., misma anterior, detalle estriación; I. Rhabdonema adriaticum, nótese vista valvar a la derecha; J. R. adriaticum, vista conectival.

Ardissonea sp. Figura 9G-H Tallas. 510 L; 15 A pervalvar; 8-9 estrías/10 µm (1 célula en división). Este estudio. Sobre Herposiphonia secunda, ésta sobre Halodule, en Arrecifes, 3 m, 05 11 1980 (Placa 210). Observaciones. La falta de la vista valvar impidió la identificación específica.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 63 Rhabdonema adriaticum Kützing 1844. Figura 9I-J Tallas. 68-144 A apical; 75 A pervalvar; 10 estrías/10 µm (3 células). Distribución Caribe colombiano. Bahía Nenguange en el PNNT (Caycedo, 1977). Ensenada de El Rodadero al sur de Santa Marta (Fernández et al., 1999). Bahía de Cartagena solo en el área de Bocachica (Vidal y Carbonell, 1977). Islas del Rosario al sur de Cartagena (Vidal, 1981). Este estudio. Epífita sobreHerposiphonia secunda, ésta sobre Halodule, en Arrecifes, 3 m, 05 11 1980 (Placa 210).

Grammatophora angulosa Ehrenberg 1841. Figura 10A Tallas. 11 A apical; 16,5 A pervalvar; 18 estrías/10 µm (1 célula). Este estudio. Primer registro para el Caribe colombiano. Distribución mundial. Cuba, polihaloba (Foged, 1984). Puerto Rico: Fajardo; también en St. Thomas y St. Croix (Hagelstein, 1938); isla Caja de Muertos, marina, nerítica, ticopelágica (Navarro, 1982b); isla Caja de Muertos, entre cianófitas adherida a postes viejos de madera, epífita enSpyridia filamentosa, entre clorófitas adherida a muelles viejos (Navarro et al., 1989). Perú al norte: Paita, Talara y Cabo Blanco, epífita enEnteromorpha , Codium, Pterosiphonia, Antithamnion, Centroceras y Polysiphonia (Fernández, 1971). Norte América: costa oeste, litoral, en ambientes temperados (Cupp, 1943). En todas las costas del mar del Norte (Van Heurck, 1896; Hendey, 1964). Inglaterra: costa de Cornwall, bentónica, 20-30 m profundidad (Hendey, 1974). Inglaterra, marina (Sims, 1996). Pacífico occidental: isla de Guam, en arrecife de coral (Lobban et al., 2012). Australia en Bate Bay a 200 m y Nueva Zelanda en Wellington Harbor (Wood, 1961).

Grammatophora hamulifera. Figura 10B Tallas. 21 A apical; 16 A pervalvar; 16 estrías/ 10 µm (1 célula). Este estudio. Primer registro para el Caribe colombiano. Distribución mundial. Puerto Rico: Fajardo, marina; también en St. Thomas, Sri Lanka y Japón (Hagelstein, 1938). Cuba, polyhaloba (Foged, 1984). México al NW, bentónica, asociada a ambiente de manglar (López-Fuerte et al., 2010). Costera, en mares cálidos, en costas europeas (Hustedt, 1959). Canal Inglés, costas de Devon y Dorset (Hendey, 1964). Observaciones. Hendey (1964: 171), citando a Boyer, considera que es la misma G. angulosa Ehr.

Grammatophora macilenta W. Smith. Figura 10C-D Tallas. 45-47 L; 5-7 A; 7-10 L/A; 22 estrías/10 µm (2 células). Este estudio. Primer registro para el Caribe colombiano. Sobre Centroceras sp., bahía Concha, en zona intermareal, 0 m, 26 07 1979 (Placa 193).

64 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Distribución mundial. Puerto Rico: bahía San Juán, laguna San José; también en St. Thomas, St. Croix (Hagelstein, 1938). Florida: canal Indian River, sobre raíces de anclaje de manglar (Navarro, 1982a). Pacífico mexicano: isla Guadalupe, epífita sobre Eisenia desmarestioides, Codium latum, epizóica (López-Fuerte et al., 2015). Inglaterra: en todas sus costas; mar del Norte, Canal Inglés (Hendey, 1964). Nueva Zelanda: Auckland Harbour (Crosby y Wood, 1959). Pacífico occidental: isla de Guam, en arrecife coralino (Lobban et al., 2012).

Figura 10. A. Grammatophora angulosa, vista conectival; B. Grammatophora hamulifera, vista conectival; C. Grammatophora macilenta, vista valvar; D. G. macilenta, vista conectival; E. G. marina, vista conectival, en división; F. G. oceanica, vista conectival; G. G. cf. serpentina, dos células, vista conectival; H. G. undulata, vista valvar; I. G. undulata, vista conectival; J. Climacosphenia moniligera, varias células en vista valvar a la izquierda y conectival a la derecha, célula al frente en vista conectival; K. Mastogloia acutiuscula var. elliptica, esquemas, a la izquierda cámaras, a la derecha insinuación de la estriación.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 65 Grammatophora marina (Lyngbye) Kützing 1844. Figura 10E Tallas. 29-38 L (2 células); 5-6 A (2 células); 10-19 A pervalvar (6 células). Distribución Caribe colombiano. Bahía Nenguange en PNNT (Caycedo, 1977). CGSM al centro (Vidal, 2010). Bahía de Cartagena, frecuente en toda la bahía (Vidal y Carbonell, 1977). Este estudio. Sobre Centroceras sp., bahía Concha, en zona intermareal, 0 m, 26 07 1979 (Placa 193). Sobre Chaetomorpha gracilis, aeropuerto Simón Bolívar, en zona intermareal, 0 m, 01 12 1979 (Placas 184 y 185).

Grammatophora oceanica (Ehrenberg) Grunow 1881. Figura 10F Tallas. 46 L; 10 A pervalvar; 24 estrías/10 µm (1 célula). Este estudio. Primer registro para el Caribe colombiano. Sobre Centroceras sp., bahía Concha, en zona intermareal, 0 m, 26 07 1979 (Placa 194). Distribución mundial. Cuba, polihaloba (Foged, 1984). Puerto Rico: bahía San Juán, Fajardo; también en Florida, marina (Hagelstein, 1938). Golfo de México: bahías Laguna Madre, Corpus Christi y Aransas, en el sedimento (Wood, 1963b). Pacífico mexicano al noroeste, en el ticoplancton (López-Fuerte et al., 2010). Costa oeste de Norte América, litoral (Cupp, 1943). Chile, epífita, ticoplanctónica (Rivera, 1973). Costas del mar del Norte (Hendey, 1964). Inglaterra (Sims, 1996). Isla de Guam, en arrecife coralino (Lobban et al., 2012).

Grammatophora cf. serpentina Ehrenberg 1844. Figura 10G Tallas. 28.3 L; 11 A pervalvar (dos células). Este estudio. Primer registro para el Caribe colombiano. Sobre Herposifonia secunda, esta sobre Halodule, Arrecifes, 3 m, 05 11 1980 (Placa 210; Frasco R-386). Distribución mundial. Puerto Rico: isla Caja de Muertos, entre cianófitas (Navarro et al., 1989). Florida: canal Indian River sobre raíces anclaje de manglar (Navarro, 1982a). Mar de Weddell en la península Antática, en aguas temperadas (Hendey, 1937). Bélgica, Inglaterra, Escocia, Irlanda y todas las costas europeas, marina (Van Heurck, 1896). En todas las costas europeas del norte (Hendey, 1964). Inglaterra: costa de Cornwall, bentónica entre 20 y 30 m profundidad (Hendey, 1974). Inglaterra (Sims, 1996). Australia y Nueva Zelanda, estuarina, epibióntica sobre algas (Crosby y Wood, 1959). Observaciones. Se caracteriza porque sus pseudoseptos presentan dos o más ondulaciones que se orientan hacia el centro. Los extremos de los pseudoseptos en esta forma se abren hacia las valvas.

66 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Grammatophora undulata Ehrenberg 1843. Figura 10H-I Tallas. 54-55 L; 11 A; 4.9 L/A; 19 A pervalvar; 17 estrías/10 µm; 20 areolas/10 µm (2 células) Este estudio. Primer registro para el Caribe colombiano. Distribución mundial. Cuba, polihaloba (Foged, 1984). Puerto Rico, bahía San Juán, Fajardo, también en St. Croix, St. Thomas, islas Vírgenes (Hagelstein, 1938); cayo Enrique–Gata (Navarro, 1982b); isla Caja de Muertos, epífita sobre Spyridia filamentosa (Rhodophyta) (Navarro et al., 1989). Antillas Menores, St. Croix, Grenada (Hargraves et al., 1970). Pacífico mexicano al noroeste, en el ticoplancton (López-Fuerte et al., 2010); isla Guadalupe (López-Fuerte et al., 2015). Mediterráneo, Córcega en el Adriático, Villefranche, en costas de mares cálidos (Hustedt, 1959). Isla de Guam, en arrecife coralino (Lobban et al., 2012).

Entopyla ocellata var. calaritana Fricke 1902. Figura 21 A-B Tallas. 45 L, 13.5 A, 3.3 L/A, 6 costillas/10 µm (forma en vista valvar). 73 L, 20 A prevalvar, 6 costillas/10 µm, 6 areolas/ 10 µm (forma en vista conectival). Este estudio. Primer registro para el Caribe colombiano. Distribución mundial. Golfo de Cagliari, isla Cerdeña en el Mediterráneo (Hustedt, 1959). Observaciones. Para descripción de la variedad, ver Hustedt (1959: 9). Estos dos fragmentos de frústulo parecen pertenecer a la especie y variedad aquí consignada: la forma en vista valvar se corresponde con la fig. 15 en Schmidt [1874-1959 (1902)] y el fragmento en vista conectival presenta el mismo número de areolas por unidad de micras que la fig. 13 en Schmidt [1874-1959 (1902)]. Primer registro para el Caribe (el género no se halló en la lista de diatomeas del Caribe: Navarro y Hernández- Becerril, 1997).

Climacosphenia moniligera Ehrenberg 1841. Figura 10J; Figura 20I Tallas. 224-375 L (5 células); 21-28 A (5 células); 33-40 A pervalvar (2 células); 16 estrías/10 µm (1 célula); 13 areolas/10 µm (1 célula). Distribución Caribe colombiano. Bahía Nenguange en el PNNT (Caycedo, 1977). Ensenada de El Rodadero al sur de Santa Marta (Fernández et al., 1999). Bahía de Cartagena: Bocachica, La Escollera, bahía interna y bahía de Las Ánimas (Vidal y Carbonell, 1977). Islas del Rosario (Vidal, 1981). Este estudio. Sobre Herposiphonia secunda, ésta sobre Halodule, en Arrecifes, 3 m, 05 11 1980 (Placa 210).

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 67 CLASE BACILLARIOPHYCEAE

Mastogloia acutiuscula var. elliptica Hustedt 1959. Figura 10K Tallas. 22 L; 10 A; 2.3 L/A; 24 estrías/10 µm; 7 cámaras/10 µm (1 célula). Este estudio. Primer registro para el Caribe colombiano. Epífita sobre Centroceras sp., bahía Concha, en zona intermareal, 0 m, 26 07 1979 (Placa 194). Distribución mundial. Venezuela, laguna La Restinga en isla Margarita (Reyes- Vásquez, 1975). Puerto Rico, isla Caja de Muertos, entre cianofitas, adherida a postes viejos de madera; epífita sobrePadina gymnospora; entre clorofitas, adherida a muelles viejos; en área de arrecife de coral, entre cianofitas (Navarroet al., 1989). Florida: canal Indian River, sobre raíces-anclaje de manglar (Navarro, 1982a). Borneo (Hustedt, 1959). Isla de Guam, en arrecife coralino (Lobban et al., 2012).

Mastogloia citrus Cleve 1893. Figura 11A Tallas. 35 L; 21 A; 1.7 L/A; 20 estrías/10 µm; 12 cámaras/10 µm (1 célula). Este estudio. Primer registro para el Caribe colombiano. Epífita sobre Centroceras sp., bahía Concha, en zona intermareal, 0 m, 26 07 1979 (Placa 194). Distribución mundial. Cuba, polihaloba (Foged, 1984). Puerto Rico, bancos Gallardo; también en St. Croix, St. Thomas y St John (Hagelstein, 1938); bahía Fosforescente, marina, nerítica, epífita, cosmopolita en aguas tropicales-temperadas (Navarro, 1983a); isla Caja de Muertos, entre algas verdes, adherida a muelles viejos (Navarro et al., 1989). Haití, Veracruz en Golfo de México e Isla Sandwich en el Atlántico sur (Schmidt 1874-1959, 1893). Florida: canal Indian River sobre raíces de anclaje de manglar (Navarro, 1982a). Pacífico mexicano al noroeste, en el sedimento (López-Fuerte et al., 2010). Pacífico occidental: isla de Guam, en arrecife coralino (Lobban et al., 2012). Mar Adriático en el Mediterráneo, en aguas costeras cálidas (Hustedt, 1959).

Mastogloia exilis Hustedt 1959. Figura 11B Tallas. 21 L; 7.1 A; 3 L/A; 4 cámaras/10 µm (1 célula) (Tabla 1) Este estudio. Primer registro para el Caribe colombiano. Distribución mundial. Pacífico mexicano al noroeste, en el ticoplancton yen sedimentos (López-Fuerte et al., 2010). Indomalasia (Hustedt, 1959). Pacífico occidental, isla de Guam, en arrecifes de coral (Lobban et al., 2012). Observaciones. No se halló en el listado de diatomeas para el Caribe (Navarro y Hernández-Becerril, 1997).

Mastogloia fimbriata (Brightwell) Cleve 1895. Figura 11C-D Tallas. 34-53 L; 25-36 A; 1.4-1.5 L/A; 7-10 estrías/10 µm; 7-8 areolas/10 µm (3 células). Distribución Caribe colombiano. Balneario El Rodadero (Fernández et al., 1999).

68 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Figura 11. A. Mastogloia citrus, esquema; B. Mastogloia exilis, enfoque cámaras; C. Mastogloia. fimbriata, enfoque ornamentación valvar; D. Mastogloia fimbriata, enfoque cámaras; E. Mastogloia grunowii, vista valvar; F. Mastogloia hustedtii, vista valvar, esquema; G. Mastogloia punctatissima, vista semivalvar, nótese extremos distales del rafe orientados hacia la derecha; H. Mastogloia splendida, detalle ornamentación valvar; I. Mastogloia sp., esquema; J. Gomphonema gracile, vista valvar; K. Achnanthes bengalensis, vista valvar; L. A. brevipes, vista conectival, células en división.

Tabla 1. Comparación medidas Mastogloia exilis este estudio y otros autores.

L A L/A est/10 µm cámaras/10µm A cámara Este estudio 21 7.1 3 4 2 Hustedt (1959) 15-20 6-8 2.5 33 5 1-1.5 Lobban et al. (2012) 26 10 2.6 27 3 2

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 69 Mastogloia grunowii Schmidt 1893. Figura 11E Tallas. 23-42.6 L (3 células); 11-21 A (3 células); 2-2.1 L/A (3 células); 31 estrías/10 µm (1 célula); 4 cámaras/10 µm (3 células); 2.5 A cámara (2 células); 8 estrías/ cámara (1 célula) (Tabla 2)

Tabla 2. Comparación medidas Mastogloia grunowi este estudio con la forma en Hustedt (1959).

L A L/A est/10 µm cámaras/10 µm A cámara est/cámara 23- Este estudio 11-21 2-2.1 31 4 2.5 8 42.6 Hustedt (1959) 22-55 12-22 2.3 24-30 3-5 2

Este estudio. Primer registro para el Caribe colombiano. Distribución mundial. Venezuela, laguna La Restinga en isla Margarita (Reyes- Vásquez, 1975). Islas Sandwich en el Atlántico sur, Córcega en el Mediterráneo, isla Mauricio en el Índico, Indias Orientales, isla Samoa en el Pacífico oeste (Schmidt, 1874-1959, 1893). En costas de mares cálidos, en el Mediterráneo (Hustedt, 1959).

Mastogloia hustedtii Meister 1935. Figura 11F Tallas. 17-38 L; 6.4-15 A; 2.5-2.7 L/A; 3 cámaras/10 µm (2 células) (Tabla 3).

Tabla 3. Comparación medidas Mastogloia hustedtii este estudio y otros autores

L A L/A est/10 µm cámaras/10µm A cámara est/cámara Este estudio 17-38 6.4-15 2.5-2.7 26-30 3-4 2.6-3.3 7 Navarro (1983a) 25-34 11-13 2.3-2.6 22-26 3-4 Navarro et al. (1989) 22.4 12 1.9 24 3-4 Lobban et al. (2012) 35-38 17-19 1.9-2.2 24-25 3.5 1.7-2.5

Este estudio. Primer registro para el Caribe colombiano. Epífita sobre Centroceras sp., bahía Concha, en zona intermareal, 0 m, 26 07 1979 (Placa 194). Distribución mundial. Puerto Rico: bahía Fosforescente y cayo Enrique-Gata, marina, nerítica, epífita, pantropical (Navarro, 1983a); isla Caja de Muertos, epífita y entre Dictyota, viviendo sobre rocas y coral a 20-25 m (Navarro et al., 1989). Isla de Guam, en arrecife coralino (Lobban et al., 2012).

Mastogloia punctatissima (Greville) Ricard 1975. Figura 11G Tallas. 58 L; 37 A; 1.6 L/A; 12 estrías/10 µm; 12 areolas/10 µm (1 célula) (Tabla 4). Distribución Caribe colombiano. Islas del Rosario al sur de Cartagena (Vidal, 1981).

70 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Tabla 4. Medidas de Mastogloia punctatissima según este estudio y otros autores

L A L/A est/10 µm areol/10 µm cámar/10 µm Este estudio 58 37 1.6 12 12 Greville (1857) 51-61 31-38 1.6-1.7 8 Andrade y Texeira (1957) 41-60 30-51 1.3-1.5 8-9 7 Hustedt (1959) 30-200 25-170 1.3 5-8 2-6 Hendey (1964) 40-150 30-110 3-6 Reyes-Vásquez (1970) 30-50 2-6 Ricard (1975) 50-170 35-130 1.3-1.5 7-8 9 5 Vidal (1981) 72-96 1.4 11 8 Navarro (1982a) 47-52 34-39 7-8 Navarro (1983a) 56-65 38-45 1.5 6-7 6-8 Foged (1984) 48 36 1.3 8-9 9 Navarro et al. (1989) 69.3 49.5 1.4 8 Sims (1996) 59 46 1.3 9-10 7

Distribución mundial. Trinidad, en penachos de algas dispuestos sobre conchas marinas (Greville, 1857). Cuba, polihaloba (Foged, 1984). Puerto Rico, bahía Fosforecente y cayo Enrique-Gata, nerítica, epífita, cosmopolita en aguas tropicales- temperadas (Navarro, 1983a); isla Caja de Muertos, en área de arrecife de coral, epífita sobre Centroceras (Navarro et al., 1989). Brasil, Ubatuba, Armação y Pedra da Lixa. Florida: Biscayne Bay sobre Thalassia testudinum (Reyes-Vásquez, 1970); canal Indian River, sobre raíces de anclaje de manglar (Navarro, 1982a). Escocia (Van Heurck, 1896). Costas británicas (Hendey, 1964; Sims, 1996). Costas del norte de Europa, litoral, sobre todo en mares cálidos (Hustedt, 1959). Tahití en el Pacífico (Ricard, 1975). Isla de Guam, en arrecife coralino (Lobban et al., 2012). Observaciones. Greville (1857), en su figura 1*, muestra claramente los extremos curvados del rafe hacia el mismo lado. La mayoría de los autores consultados la presentan como M. splendida (Gregory) Cleve, pero esta tiene el rafe ligeramente ondulado y sin curvaturas en los extremos. Llama la atención las medidas que presentan los autores (Tabla 4), pues ninguna llega a las 12 estrías/10 µm, ni a las 12 areolas/10 µm.

Mastogloia splendida (Gregory) Cleve 1895. Figura 11H Tallas. 48-50 L; 37-38 A; 1.3 L/A; 10-12 estrías/10 µm; 10 areolas/10 µm; 5 cámaras/10 µm (2 células). Este estudio. Primer registro para el Caribe colombiano. Distribución mundial. Venezuela (Díaz-Ramos, 2000). Puerto Rico, Santa Isabel; también en St. Croix; St. John, islas Vírgenes, marina (Hagelstein, 1938). Pacífico mexicano, isla Guadalupe, epilítica (López-Fuerte et al., 2015). Nueva Zelandia (Crosby y Wood, 1959). Observaciones. Esta especie se caracteriza por poseer el rafe ligeramente undulado y sin curvaturas en los extremos [para la descripción, ver: Peragallo y Peragallo

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 71 (1897-1908: 28, pl. 5, fig. 8-10)]. Puesto que las citas aquí mencionadas para la especie no tienen figuras, ni tallas, no es posible saber a qué especie se refieren, pero posiblemente algunas de ellas correspondan a M. punctatissima. La especie que aparece en la lista de Navarro y Hernández-Becerril (1997) como M. splendida corresponde a M. punctatissima.

Mastogloia sp. Figura 11I Tallas. 24 L; 7 A; 3.4 L/A; 4 cámaras/10 µm (1 célula). Este estudio. Epífita sobreCentroceras sp., bahía Concha, en zona intermareal, 0 m, 26 07 1979 (Placa 194).

Gomphonema gracile Ehrenberg. Figura 11J Tallas. 61-62 L; 11 A; 5.4-5.8 L/A; 10-11 estrías/10 µm (2 células). Distribución en Colombia. Registrada en agua dulce (West, 1914). Lagunas Rebolledo (3450 msnm), Cusiyaco (3150 msnm), Santiago (3500 msnm) y Cumbal (3424 msnm) en el Sistema Montañoso Andino (Donato, 2001). En cuerpos de agua dulce de los departamentos Antioquia, Cauca, Cundinamarca, Meta, Boyacá, Nariño y Amazonas, perifítica, epífita, bentónica, en el fitoplancton y fósil (Montoya- Moreno et al., 2013). CGSM: boca río Fundación, en el fondo, noviembre 1995; ciénaga El Torno, octubre 1996; Palermo, 1999-2000 (Vidal, 2010).

Achnanthes bengalensis Grunow en Cleve y Grunow 1880. Figura 11K Tallas. 25.7 L; 10.6 A; 2.4 L/A; 17 areolas/10 µm; 7 estrías/10 µm (1 célula). Este estudio. Primer registro para el Caribe colombiano. Distribución mundial. Puerto Rico, bahía San Juán, Fajardo, bancos Gallardo; también en St. Croix (Hagelstein, 1938); cayo Enrique-Gata y bahía Fosforescente, en aguas tropicales-temperadas, en ambiente marino y salobre, nerítica (Navarro, 1982c). Observaciones. Esta especie presenta doble hilera de areolas por estría.

Achnanthes brevipes Agardh 1824. Figura 11L Tallas. 22-49 L (3 células); 6-8 A pervalvar (2 células); 11-12 estrías/10 µm (3 células). Distribución Caribe colombiano. Región de Santa Marta: Boqueroncito, epífita sobre Polysiphonia, ésta, a su vez, adherida a mangle (datos inéditos, L.A.V.). CGSM (Vidal, 2010). Bahía de Cartagena (Vidal y Carbonell, 1977). Este estudio. Epífita sobre Chaetomorpha gracilis, aeropuerto Simón Bolívar, en zona intermareal, 0 m, 04 12 1979 (Placa 187). Epífita sobreBryocladia (Placa 188).

72 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Cocconeis formosa var. marina Rivera, 1973. Figura 12A Tallas. 20-28 L; 13.4-18.6 A; 1.5 L/A; 12-15 areolas/10 µm; 12-16 estrías/10 µm (3 células) (Tabla 5).

Figura 12. A. Cocconeis formosa var. marina, valvas con rafe; B. Cocconeis heteroidea, valva con rafe; C. Cocconeis pellucida, valva sin rafe; D. C. pellucida, vista conectival, adherida a Chaetomorpha; E. C. pellucida, esquema, valva con rafe; F. Cocconeis placentula, esquema, valva sin rafe; G. C. placentula var. euglypta, valva sin rafe; H. Cocconeis scutellum, valva sin rafe, valva con rafe al fondo; I. C. scutellum, valva con rafe; J. C. scutellum, valva sin rafe.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 73 Tabla 5. Medidas Cocconeis formosa var. marina este estudio y forma de Rivera (1973).

L A L/A areol/10 µm est/10 µm valva con rafe valva con rafe Este estudio 20-28 13.4-18.6 1.5 12-15 12-16 Rivera (1973) 28-35 18-23 1.4-1.5 10-11

Este estudio. Primer registro para el Caribe colombiano. Epífita sobre Centroceras sp., junto con Grammatophora sp. y Cladophora sp., bahía Concha, en zona intermareal, 0 m, 26 07 1979 (Placa 194). Distribución mundial. Chile, al sur, en golfo Quetalmahue y ríos Quenuir y Pudeto (Rivera, 1973). Observaciones. Se diferencia de la variedad tipo [Schmidt (1874-1959, 1893), Tafel 193, fig. 42-47)], en que las areolas de la valva con rafe en var. marina son más grandes.

Cocconeis heteroidea Hantzsch 1863. Figura 12B Tallas.17-32 L; 11-23 A; 1.3-1.5 L/A; 20-24 estrías/10 µm (4 células). Este estudio. Primer registro para el Caribe colombiano. Distribución mundial. Venezuela (Díaz-Ramos, 2000). Cuba, polihaloba (Foged, 1984). Puerto Rico, costera; también en St. Thomas, St. Croix y St. John, marina (Hagelstein, 1938); isla Caja de Muertos, en área de arrecife de coral, epífita sobre Centroceras (Navarro et al., 1989). Antillas Menores, al suroeste de isla St. Vincent (Hargraves et al., 1970). Golfo de México, Laguna Madre, en el sedimento (Wood, 1963b). Florida, canal Indian River, asociado a raíces de anclaje de manglar (Navarro, 1982a). Mediterráneo (Hustedt, 1959). Índico, provincia del Cabo, isla Mauricio (Schmidt, 1874-1959, 1894). Australia y Nueva Zelandia, estuarina, epifítica o bentónica, ocasionalmente sobre algas o pastos marinos (Crosby y Wood, 1959). Isla de Guam, en arrecife coralino (Lobban et al., 2012).

Cocconeis pellucida Grunow en Rabenhorst 1862. Figura 12C-D-E Tallas. 14-25 L (9 células); 21-23 A (5 células); 4-7 A pervalvar (3 células); 1-1.2 L/A (5 células); ca. 23 estrías/10 µm (1 célula) (Tabla 6).

Tabla 6. Tallas Cocconeis pellucida según este estudio y autores consultados est (val sin est (val con Autores L A L/A A pervalvar rafe) x10 µm rafe) x10 µm Este estudio 14-25 21-23 1-1.2 4-7 ca. 23 Schmidt (1894) 47-64 38-53 1.2 23 Hustedt (1959) 30-100 20-70 1.3 30 20

74 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Este estudio. Primer registro para el Caribe colombiano. Epífita sobre Bryocladia (Placa 188). Epífita sobre cianófitas (Placas 189 y 191). Distribución mundial. Venezuela (Díaz-Ramos, 2000). Cuba, polihaloba (Foged, 1984). Puerto Rico en bahía San Juán; también en St. Thomas, St. Croix y St. John (Hagelstein, 1938). Florida, canal Indian River, sobre raíces de anclaje de manglar (Navarro, 1982a). Estados Unidos en Santa Mónica; Singapore y Sumatra (Schmidt, 1874-1959 (1894)). Costas de mares de aguas cálidas, mar Mediterráneo y costa norte francesa (Hustedt, 1959). Nueva Zelanda (Crosby y Wood, 1959). Australia, Sussex Inlet (Wood, 1961). Observaciones. La foma de la Fig. 88 (34 L; 23 A; 1.5 L/A; 23 estrías/10 µm), parece corresponder con la valva, con rafe, suavemente sigmoide de C. pellucida [Schmidt (1874-1959, 1894), Tafel 195, fig. 5)].

Cocconeis placentula Ehrenberg 1838. Figura 12F Tallas. 43 L; 30 A: 1.4 L/A; 21 estrías/10 µm (1 célula). Este estudio. Primer registro para el Caribe colombiano. Epífita sobre Centroceras sp., bahía Concha, en zona intermareal, 0 m, 26 07 1979 (Placa 195). Distribución mundial. Venezuela (Díaz-Ramos, 2000). Cuba, oligohaloba, alcalífila (Foged, 1984). Puerto Rico (Hagelstein, 1938); isla Caja de Muertos, entre clorofitas, adherida a muelles viejos (Navarro et al., 1989). Golfo de México: Laguna Madre, bahía Baffin, Aransas Bay, Matagorda Bay, St. Andrews en Florida, en el sedimento (Wood, 1963b). Panamá sobre el Pacífico (Soler et al., 2003). Florida: Biscayne Bay, sobre Thalassia testudinum y en el sedimento (Reyes-Vásquez, 1970). Pacífico mexicano al noroeste, sobre macroalgas epífitas, epífita sobre raíces de anclaje de Rhizophora mangle, en los sedimentos (López-Fuerte et al., 2010). Estados Unidos: varios estados, epífita sobre plantas acuáticas y otros objetos, en aguas neutrales a alcalinas, aparentemente indiferente a los cambios de salinidad, pero poco frecuente en aguas ligeramente salobres (Patrick y Reimer, 1966). Inglaterra (Sims, 1996). Común en todas las costas europeas, en agua dulce y salobre (Van Heurck, 1896). Australia y Nueva Zelanda (Wood, 1961). Observaciones. La cita en Ramos (2005), que aparece en Lozano-Duque et al. (2010), corresponde a C. placentula var. euglypta.

Cocconeis placentula var. euglypta (Ehr.) Cleve. Figura 12G Tallas. 17 L; 8.4 A; 2 L/A; 17 estrías/10 µm (1 célula). Distribución Caribe colombiano. Bahía de Santa Marta (Ramos, 2005). CGSM (Vidal, 2010).

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 75 Figura 13. A. Cocconeis scutellum, valva sin rafe, nótese irregularidad en el borde valvar; B. Cocconeis stauroneiformis, valva con rafe; C. Parlibellus berkeleyi, vista semivalvar; D. Parlibellus delognei, vista conectival, tecas separadas; E. Berkeleya cf. hyalina, aspecto general de la colonia en forma de arbolito; F. B. cf. hyalina, detalle de las células dentro de los tubos; G. B. cf. hyalina, vista valvar, nótese proyección filiforme de los extremos valvares;H. B. cf. hyalina, otras dos células.

76 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Cocconeis scutellum Ehrenberg 1838. Figura 12H-I-J; Figura 13A Tallas. 16-23 L (7 células); 10-16 A (6 células); 1.3-1.7 L/A (6 células); 10-12 estrías (valva sin rafe)/10 µm (6 células); 15 estrías (valva con rafe)/10 µm (1 célula); 15- 19 areolas (valva sin rafe)/10 µm (6 células); 15 areolas (valva con rafe)/10 µm (1 célula) (Tabla 7).

Tabla 7. Tallas Cocconeis scutellum según este estudio y autores consultados est est areol areol Autor L A L/A (val sin rafe) (val con rafe) (val sin rafe) (val con rafe) x10 µm x10 µm x10 µm x10 µm Este estudio 16-23 10-16 1.3-1.7 10-12 15 15-19 15 Heurck (1896) 45-60 7-8 7-8 Crosby y Wood (1959) 20-60 Hustedt (1959) 20-60 12-40 1.3 5-8 7-9 5-8 10-12 Giffen (1963) 18-20 12-14 1.2 7-8 10 Hendey (1964) 45-60 30-40 1.4 9 10 Sampayo (1970) 20-40 12-20 9-12 Reyes-Vásquez (1970) 30-60 Fernández (1971) 20-58 20-43 Rivera (1973) 14-29 9-21 1.4 10-12 11 Vidal y Carbonell 24-43 20-28 1.5-1.6 9-12 10-11 10 (1977) Navarro (1982a) 18-21 11-14 8-12 9-10 Navarro (1982c) 21.5-29 18-24 1.6 8-10 Soler et al. (1996) 23.7 13.7 8 Lobban et al. (2012) 17-23 10-14 12-17

Distribución Caribe colombiano. Bahía de Cartagena (Vidal y Carbonell, 1977). Este estudio. Epífita sobre Centroceras sp., bahía Concha, en zona intermareal, 0 m, 26 07 1979 (Placa 193). Epífita sobre Chaetomorpha gracilis, aeropuerto Simón Bolívar, en zona intermareal, 0 m, 04 12 1979 (Placa 187). Epífita sobreBryocladia (Placa 188). Observaciones. Para la valva sin rafe, la forma, en este estudio, coincide con algunas de las formas aquí comparadas en el número de estrías en diez micras (10-12), no así en el número de areolas en diez micras (15-19), para las valvas sin rafe, que va de 5 a 11 en otros autores (Tabla 7).

Cocconeis stauroneiformis (W. Smith) Okuno 1957. Figura 13B Tallas. 14.2 L; 7.6 A; 1.9 L/A; 20 estrías/10 µm (1 célula). Este estudio. Primer registro para el Caribe colombiano. Epífita sobre Centroceras sp., bahía Concha, en zona intermareal, 0 m, 26 07 1979 (Placa 194). Distribución mundial. Cuba, mesohaloba a polihaloba (Foged, 1984). Golfo de México, bahías Laguna Madre, Corpus Christi y Aransas, en el sedimento (Wood,

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 77 1963b). Florida, canal Indian River, asociada a raíces-anclaje de manglar (Navarro, 1982a). Chile, epífita sobre Gracillaria verrucosa, amplia distribución en el país (Rivera, 1973). Europa, algunas veces frecuente en los mares del norte (Hustedt, 1959). Inglaterra, epífita, ticoplanctónica, marina (Hendey, 1964; Sims, 1996). Australia, Hawkesbury River (Wood, 1961).

Parlibellus berkeleyi (Kützing) Cox 1988. Figura 13C Tallas. 28.7 L; 7 A; 4.1 L/A; 17 estrías/10 µm (1 célula). Distribución Caribe colombiano. Epífita sobreHypnea musciformis (07 12 2004; 10 08 2007; 16 12 2007; 18 02 2009), Grateloupia filicina (16 12 2007) y Gracilaria sp. (18 02 2009), en la zona intermareal rocosa, expuesta al oleaje, playa aeropuerto Simón Bolívar en Santa Marta (Camacho y Vidal, 2011). Distribución mundial. Florida, canal Indian River, sobre raíces de anclaje de manglar (Navarro, 1982a). Canadá este, bahía Fundy (Lobban, 1983, 1984). California, San Diego (Lobban, 1985). Inglaterra, Sussex (Hendey, 1964; Cox, 1988). Costas británicas; Sur África (Cox, 1981). Holanda (Houpt, 1994). Observaciones. Esta especie vive en colonias dentro de tubos mucilaginosos.

Parlibellus delognei (Heurck) Cox 1988. Figura 13D Tallas. 78 L; 24 estrías/10 µm; 20 areolas/10 µm; 6.6 A manto; 7-8 cópulas/10 µm (1 célula) (Tabla 8).

Tabla 8. Tallas Parlibellus delognei según este estudio y autores consultados.

Autores L A A per est/10 µm areol/10 µm A manto cóp/10 µm Este estudio P. delognei 78 24 20 6.6 7-8 Heurck (1896) N. (S.) grevillei 30-70 15 20 Hustedt N. grevillei 30-80 13-18 16-20 (1961-1966) Hendey (1964) N. grevilleana 64-70 12-16 10-20 Navarro (1982ª) N. delognei 35-37 11-13 18-20 Lobban (1983) N. delognei 42-48 13-17 18-20 19-20 Lobban (1984) N. delognei 50-75 13-18 16-20 Lobban (1985) N. delognei 35-75 12-18 16-20 Cox (1988) P. delognei 54 15 17 Sims (1996) P. delognei 49-53 18 22 22-23 4.5-5.5 7-8 Vidal (2010) Parlibellus sp. 55.5 37.5 16-17 20

Distribución Caribe colombiano. CGSM (Vidal, 2010). Observaciones. Comparando con las formas en otros autores (Tabla 8), la de este estudio tiene una longitud considerable, semejante solo con la talla máxima en Hustedt (1961-1966); presenta, además, el mayor número de estrías, comparable apenas con Sims (1996). Esta forma, en vista conectival, es semejante a la que

78 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 aparece en Sims (1996). La forma que se presenta en Vidal (2010, p. 89, lám. 49, fig. 245) comoParlibellus sp., parece corresponder a esta especie. Las células viven dentro de tubos mucilaginosos, colocándose en fila, de manera oblicua dentro de los tubos, tocándose extremo con extremo (Hendey, 1964).

Berkeleya cf. hyalina (Round y Brooks) Cox 1975. Figura 13E-F-G-H Tallas. 31-34 L (5 células); 4 A (2 células); 8.4-8.9 L/A (2 células); 3-4 A pervalvar (3 células); estrías: inconspicuas (Tabla 9)

Tabla 9. Tallas Berkeleya cf. hyalina según este estudio y autores consultados.

L A L/A A perv est/10 µm Este estudio 31-34 4 8.4-8.9 3-4 inconsp Chastain y 25-40 5-6 32-38 Stewart (1985) Lobban (1985) 30-50 5 45 Camacho y 33-34 5-6 Vidal (2011)

Distribución Caribe colombiano. Ensenada Granate, PNNT, sobre cantos rodados, 0.5 m (05 03 2005) y sobre sustrato rocoso, en zona intermareal, al lado de macroalgas (08 01 2006). Bahía Concha, PNNT, sobre cantos rodados, en lugar protegido, 1 m (05 04 2005) (Camacho y Vidal, 2011). Este estudio. Bahía Concha, en zona intermareal (Placas 200, 201 y 202). Distribución mundial. California, San Diego, en rocas intermareales; África oeste, Togo (Chastain y Stewart, 1985). Costa pacífica de Norte América, al sur de California en aguas cálidas, hasta México paralelo 18°N y La Jolla, California (Lobban, 1985). Observaciones. Diatomeas que viven dentro de tubos mucilaginosos, que se disponen como las ramas de un árbol, gruesas abajo, delgadas hacia arriba. Las diatomeas aparecen a lo largo de los tubos, ocupando todo el espacio. Se encontraron, aparentemente, dos formas, una muy parecida a B. hyalina, lanceolada con extremos capitados y otra, también lanceolada pero con extremos filiformes (Figura G, vista valvar). Así, posiblemente las dos formas pertenecen a la misma estructura arbórea. Por lo anterior, se designa esta forma como B. cf. hyalina, debido a la presencia de extremos filiformes (se halló, inclusive, una forma con los extremos reducidos como en B. rutilans).

Caloneis alpestris (Grunow) Cleve. Figura 14A Tallas. 70 L; 11.5 A; 6.1 L/A; 22 estrías/10 µm (1 célula) (Tabla 10). Este estudio. Primer registro para el Caribe colombiano.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 79 Distribución mundial. Estados Unidos, varios estados, California. Descrita de ríos y fuentes de los Alpes austriacos, afinidad con el calcio y climas frescos, mesotrófica (Patrick y Reimer, 1966). Inglaterra, en agua dulce (Sims, 1996). Alpes europeos en aguas alcalinas, epifítica, en aguas distróficas (Krammer y Lange-Bertalot, 1999).

Figura 14. A. Caloneis alpestris, vista valvar; B. Caloneis caribeana, vista cuasivalvar; C. Diploneis weissflogi, vista valvar; D. Navicula mollis, disposición de las células dentro de los tubos; E. N. mollis, dos frústulos en vista valvar; F. N. mollis, frústulo en vista conectival.

80 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Tabla 10. Comparación medidas Caloneis alpestris este estudio y otros autores

L A L/A est/10 µm Este estudio 70 11.5 6.1 22 Patrick y Reimer (1966) 45-92 5-15 5.8-5.9 20-24 Sims (1996) 64 12 5.3 21 Krammer y Lange (1999) 45-92 5-15 5-5.7 19-24

Observaciones. La forma en este estudio tiene la valva plana, angosta, con bordes paralelos y extemos polares suavemente redondeados-acuminados; rafe recto, bordeado por un área axial angosta que se ensancha en el centro formando un área hialina elíptico-ancha; estriación paralela a lo largo de toda la valva, excepto en los extremos donde es ligeramente radiada; con una línea submarginal a lado y lado del margen valvar. Esta forma se acerca a Caloneis linearis (Grunow) Boyer, pero en esta el área hialina central es pequeña-subcircular y la línea que recorre los costados de la valva está ubicada a mitad de camino ente la región axial y el borde valvar (Hendey, 1964; Reyes-Vásquez, 1975).

Caloneis caribeana Metzeltin y Lange-Bertalot 2007. Figura 14B Tallas. 61.4 L; ca.18 A; ca. 3.4 L/A; 24 estrías/10 µm (1 célula). Observaciones. Esta forma tiene una talla un poco más grande, por fuera del ámbito aportado por los autores (37-57L; 14-16A). Igualmente, la estriación es un poco más numerosa (17-20 estrías/10 µm). La forma coincide con la descripción de la especie, parece presentar un manto ancho. Esta forma se acerca un poco a C. permagna (J.W. Bailey) Cleve, pero esta última es más ancha, con región hialina central más ancha que se va adelgazando hacia las regiones polares y con ornamentación radiada [Sims (1996: 106, pl. 45, fig. 1); Krammer y Lange-Bertalot (1999: 384, Tafel 168, fig. 1-3; Tafel 169, fig. 4)].

Diploneis weissflogi (A. Schmidt) Cleve 1894. Figura 14C Tallas. 51 L; 12 A; 4.3 L/A; 8 estrías/10 µm (1 célula). Distribución local. CGSM (Vidal, 2010).

Navicula mollis (Wm. Smith) Cleve 1896. Figura 14D-E-F Tallas. 35-51 L (5 células); 7.5-8 A (3 células); 4.7-6.8 L/A (3 células); 6.4-6.8 A pervalvar (2 células); 14-15 estrías/10 µm (5 células); 24-27 areolas/10 µm (2 células) (Tabla 11). Este estudio. Primer registro para el Caribe colombiano. Hallada en cultivo de algas marinas, isla Providencia (Placa 130).

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 81 Tabla 11.Tallas Navicula mollis según este estudio y autores consultados.

L A Est/10 µm Este estudio 35-51 7.5-8 14-15 Van Heurck (1896) 30-40 14 Hendey (1964) 25-30 6-7 Lobban (1984) 25-30 6-7 14-15 Krammer y Lange-Bertalot (1991) 25-33 7-8 14-15

Distribución mundial. Canadá costa este (Lobban, 1984). Inglaterra, zona litoral en todas sus costas (Hendey, 1964). Mar del Norte (Van Heurck, 1896). Mar Báltico cerca a Estocolmo, Canal de la Mancha en Le Havre (Francia) (Krammer y Lange-Bertalot, 1991). África, Provincia del Cabo en estuario del río Kowie (Giffen, 1970). Observaciones. Forma naviculoide, colonial, vive dentro de tubos de naturaleza mucilaginosa. Frústulo lanceolado con extremos ligeramente rostrados, en vista conectival de aspecto rectangular. La especie se caracteriza por presentar estrías débilmente radiadas en la parte media de la valva y ápices ligeramente rostrados (Lobban, 1984). El largo de las células en este estudio resulta ser mayor (35-51 µm) que aquel para las regiones en Inglaterra, Canadá y mar Báltico (25-30 µm), según Hendey (1964), Lobban (1984) y Krammer y Lange-Bertalot (1991), pero más parecido con las medidas de Van Heurck (1896) (30-40 µm). En el número de estrías, todas las referencias coinciden (Tabla 11). No se halló en lista de especies para el Caribe (Navarro y Hernández-Becerril, 1997).

Trachyneis aspera (Ehrenberg) Cleve 1894. Figura 15A-B-C Tallas. 42-114 L (6 células); 12-14 A (2 células); 3.5-4.6 L/A (2 células); 9-24 A pervalvar (4 células); 11-17 estrías/10 µm (5 células); 5 A manto (1 célula). Distribución Caribe colombiano. Ensenada El Rodadero en Santa Marta (Fernández et al., 1999). Bahía de Cartagena: en Bocachica y La Escollera (Vidal y Carbonell, 1977). Islas del Rosario al sur de Cartagena (Vidal, 1981). Observaciones. Esta especie presenta una relación inversa entre el número de estrías en 10 µm y el tamaño de la célula: entre más grande la célula, menor el número de estrías por unidad de micras.

Seminavis ventricosa (Gregory) García-Baptista 1993. Figura 15D Tallas. 34.6 L; 11 A pervalvar; 3.2 L/A; 12 estrías/10 µm (1 célula). Distribución Caribe colombiano. Bahía de Cartagena: Bocachica y bahía interna en diciembre, bahía interna en abril y bahía de las Ánimas en julio (Vidal y Carbonell, 1977). Ciénaga de Tesca, al norte de Cartagena (Tobón, 1989). CGSM (Vidal, 2010).

82 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Figura 15. A. Trachyneis aspera, vista valvar; B. T. aspera, vista conectival; C. T. aspera, vista conectival, células recién divididas; D. Seminavis ventricosa, vista valvar-ventral; E. Pleurosigma rigidum, vista valvar; F. Pleurosigma strigosum, vista valvar.

Pleurosigma rigidum Wm. Smith 1853. Figura 15E Tallas. 225 L; 43 A; 5.2 L/A; 20 estrías oblicuas/10 µm (1 célula). Distribución Caribe colombiano. Balneario El Rodadero (Fernández et al., 1999).

Pleurosigma strigosum Wm. Smith. Figura 15F; Figura 16A Tallas. 129-173 L (4 células); 19-23 A (4 células); 6-8 L/A (4 células); 18-20 estrías/10 µm (3 células).

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 83 Figura 16. A. Pleurosigma strigosum, detalle ornamentación valvar; B. Amphora biggiba, vista valvar; C. Amphora crassa var. punctata, ornamentación vista dorsal; D. Amphora ovalis, vista ventral; E. Amphora proteoides, vista ventral; F. Halamphora borealis, vista ventral; G. H. borealis, vista valvar; H. H. costata, vista ventral en división (?); I. H. costata, misma anterior, vista dorsal a través.

84 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Distribución Caribe colombiano. CGSM (Vidal, 2010). Este estudio. En cultivo de algas, asociado con Enteromorpha y Polysiphonia (Placa 86). En cultivo de algas filamentosas (Placa 96). Bahía Concha, en zona intermareal, junto a Berkeleya cf. hyalina (Placa 202).

Craticula ambigua (Ehrenberg) DG Mann 1990. Figura 21C Tallas. 74 L; 17 A; 4.5 L/A; 15 estrías/10 µm (1 célula). Distribución Caribe colombiano. CGSM (Vidal, 2010). Distribución mundial. Puerto Rico, en agua dulce; también en St. Croix (Hagelstein, 1938). Golfo de México, bahías Aransas, San Antonio y Pensacola en Florida (Wood, 1963b). Región alemana de Winningen [Schmidt (1874-1959, 1893)]. Observaciones. Esta especie, por tener los extremos capitados, se diferencia de C. cuspidata, una forma muy afín que presenta los extremos rostrados.

Amphora bigibba Grunow 1875. Figura 16B Tallas. 13 L; 2.3 A; 5.7 L/A; ca.29 estrías/10 µm (1 célula) (Tabla 12).

Tabla 12. Medidas Amphora bigibba este estudio y otros autores

Lugar L A L/A est/10 µm Este estudio 13 2.3 5.7 29 Hustedt (1955) Campeche y Beaufort 18-22 I.Baleares 20-24 Indomalasia 30 Navarro (1982a) Florida 14-18.6 4-5 24-26 Navarro (1982c) Puerto Rico 25-39 4-7 18-20 Navarro et al. (1989) Puerto Rico 32.6 7.2 12-14

Este estudio. Primer registro para el Caribe colombiano. Distribución mundial. Cuba, polihaloba (Foged, 1984). Puerto Rico, bahía San Juán, Fajardo, Puerto Naval, marina; también en St. Thomas y St. Croix (Hagelstein, 1938); isla Caja de Muertos, epífita y entre Dictyota, viviendo sobre roca y coral a 20-25 m (Navarro et al., 1989); cayo Enrique-Gata, nerítica, ticopelágica (Navarro, 1982c). Florida, canal Indian River, asociada a raíces de anclaje de manglar (Navarro, 1982a). Carolina del Norte en Beaufort; también en islas Baleares en el Mediterráneo y región Indomalaya (Hustedt, 1955). Bahía Campeche, banco Campeche, Valparaíso, California, islas Célebes en el Indo- Pacífico, Yokohama [Schmidt (1874-1959, 1875)]. Inglaterra, costa de Cornwall, bentónica entre 20 y 30 m profundidad (Hendey, 1974). Australia, Bate Bay, a 200 m (Wood, 1961). Observaciones. La forma en este estudio es semejante en el número de estrías a la registrada por Hustedt para la región Indomalaya y se acerca tambien a la que aparece en Florida (Navarro, 1982a). Los demás sitios presentan formas con menor número de estrías (Tabla 12).

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 85 Amphora crassa var. punctata Grunow. Figura 16C Tallas. 60 L; 22 A pervalvar; 2.8 L/A pervalvar; 8 estrías/10 µm; 8 areolas/10 µm; 4 estrías/10 µm (región dorsal); 6 areolas/10 µm (región dorsal) (1 célula). Distribución Caribe colombiano. Bahía de Cartagena: Bocachica (Vidal y Carbonell, 1977). Distribución mundial. Banco Letonia en el Báltico [Schmidt (1874-1959, 1875)].

Amphora ovalis Kützing 1844. Figura 16D Tallas. 43.4 L; 18.3 A pervalvar; 2.4 L/A pervalvar; 19 estrías/10 µm (1 célula). Distribución en Colombia. CGSM: La Barra, fondo, marzo 1995; Rinconada, abril 1995; La Barra, fondo, agosto 1995; Caño Grande, enero 2000 (Vidal, 2010). Ciénaga Pajarales: Nueva Venecia, 30 09 1996 (Ruíz, 1999). Bahía de Cartagena: Bocachica en diciembre; entre Castillogrande y Tierrabomba en septiembre (Vidal y Carbonell, 1977). Observaciones. Por la bibliografía consultada, esta especie habita, sobre todo, en agua dulce.

Amphora proteoides Hustedt 1955. Figura 16E Tallas. 47 L; 21 A pervalvar; 13 estrías/10 µm (1 célula). Distribución Caribe colombiano. CGSM: La Barra; complejo Pajarales: ciénaga La Luna (Vidal, 2010). Este estudio. Bahía Concha, en zona intermareal, junto a arbolito de Berkeleya cf. hyalina (Placa 201). Distribución mundial. Florida, canal Indian River, asociada a raíces de anclaje de manglar (Navarro, 1982a). Carolina del Norte, Beaufort (Hustedt, 1955). Sudáfrica, provincia de Natal, en laguna Santa Lucía sobre el Índico (Cholnoky, 1968).

Halamphora borealis (Kützing) Levkov 2009. Figura 16F-G Tallas. 18-21 L (4 células); 3.5-4 A (3 células); 4.5-5.4 L/A (3 células); 8.8 A pervalvar (1 célula); 2.3 L/A pervalvar (1 célula); 20-24 estrías/10 µm (4 células). Este estudio. Primer registro para el Caribe colombiano. Distribución mundial. Islas Británicas, en agua dulce y salobre; también en Nueva Zelanda (Hartley, 1986). Mar Báltico y en agua dulce (Pankow, 1976). Islas Canarias, Norte América, Asia sudoeste en Irak, Australia y Nueva Zelanda (Guiry y Guiry, 2016).

Halamphora costata (Wm. Smith) Levkov 2009. Figura 16H-I Tallas. 24.7 L; 6.5 A; 3.8 L/A; 16 estrías/10 µm (1 célula, en división). Este estudio. Primer registro para el Caribe colombiano.

86 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Distribución mundial. Puerto Rico, Ponce, Fajardo, marina (Hagelstein, 1938). Bahía Campeche en el Golfo de México y Hvidingsoe [Schmidt (1874-1959, 1875)]. Florida, canal Indian River, sobre raíces de anclaje de manglar (Navarro, 1982a). Pacífico mexicano, isla Guadalupe, epilítica (López-Fuerte et al., 2015). Inglaterra, costa de Cornwall, bentónica entre 20 y 30 m de profundidad (Hendey, 1974). Mar Báltico (Pankow, 1976). Brasil, Carolina del Sur, Canadá, mar Adriático, mar Negro, Inglaterra, Rumania, Taiwan, China, Haway (Guiry y Guiry, 2016). Corea del Sur (Wang et al., 2014).

Halamphora cuneata (Cleve) Levkov 2009. Figura 17A Tallas. 34 L; 16.4 A pervalvar; 2.1 L/A pervalvar; 10 estrías trasversales/10 µm (dorsal); 7 estrías longitudinales/10 µm (dorsal); 10 areolas/10 µm (dorsal) (1 célula). Este estudio. Primer registro para el Caribe colombiano. Distribución mundial. Expedición Gazella [Schmidt (1874-1959, 1876)]. Inglaterra, costa de Cornwall, bentónica entre 20 y 30 m profundidad (Hendey, 1974). Australia, Port Hacking (Wood, 1961). Golfo de México, mar Caribe, Estados Unidos en Virginia, islas Británicas y Francia (Guiry y Guiry, 2016).

Halamphora cymbifera (Gregory) Levkov 2009. Figura 17B Tallas. 50 L; 7.5 A; 6.7 L/A; 12 estrías/10 µm (dorsal); 9.5 areolas/10 µm; 13 puntuaciones/10 µm (ventral) (1 célula). Este estudio. Primer registro para el Caribe colombiano. Distribución mundial. Cuba, polihaloba (Foged, 1984). Puerto Rico, común, también en St. Thomas, marina y en agua salobre (Hagelstein, 1938); cayo Enrique-Gata y bahía Fosforescente, nerítica, en aguas tropicales y temperadas (Navarro, 1982c). Golfo de México (Krayesky et al., 2009). Antillas Menores, Grenada (Hargraves et al., 1970). Florida, canal Indian River sobre raíces de anclaje de manglar (Navarro, 1982a). Carolina del Norte en Beaufort; también en islas Baleares (Hustedt, 1955). Pacífico mexicano, isla Guadalupe, epilítica (López-Fuerte et al., 2015). Portugal, estuario Do Sado (Sampayo, 1970). En playas arenosas sobre las costas oeste de Inglaterra y Escocia (Hendey, 1964). Inglaterra, costa de Cornwall, bentónica entre 20 y 30 m profundidad (Hendey, 1974). Nueva Zelanda, Lyall Bay (Crosby y Wood, 1959).

Halamphora granulata (Gregory) Levkov 2009. Figura 17C-D Tallas. 47-57 L (2 células); 12.3 A (1 célula); 4.7 L/A (1 célula); 24 A pervalvar (1 célula); 2 L/A pervalvar (1 célula); 10 estrías/10 µm (región valvar; 2 células); 11-12 areolas/10 µm (1 célula); 11 estrías/10 µm (región dorsal; 1 célula). Este estudio. Primer registro para el Caribe colombiano.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 87 Figura 17. A. Halamphora cuneata, vista dorsal; B. Halamphora cymbifera, vista valvar; C. Halamphora granulata, vista valvar; D. Halamphora granulata, vista dorsal; E. Halamphora terroris, vista ventral; F. Cf. H. terroris, vista valvar; G. Nitzschia cf. angularis v. affinis; H. Nitzschia dissipata, vista valvar; I. Nitzschia frustulum, vista valvar; J. Nitzschia gracilis, vista conectival, a la izquierda células recién divididas; K. N. gracilis, vista valvar.

Distribución mundial. Golfo de México (Schmidt, 1874-1959, 1875). Golfo de México, bahías Laguna Madre, Baffin, Corpus Christi, Aransas y San Antonio, en los sedimentos (Wood, 1963b). Inglaterra, marina (Sims, 1996). Sur África, provincia del Cabo en

88 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 bahía Gordon (Giffen, 1971) y en Saldanha Bay Lagoon (Giffen, 1976). Australia, Lago Macquarie y estuarios de la costa este (Crosby y Wood, 1959). Además, en mar Negro, Rumania (fósil), Brasil, Australia, Nueva Zelanda (Guiry y Guiry, 2016). Observaciones. No se halló en la lista de diatomeas para el Caribe (Navarro y Hernández-Becerril, 1997).

Halamphora terroris (Ehrenberg) Wang 2014. Figura 17E-F Tallas. 33-37 L; 12-13 A pervalvar; 2.8-3.1 L/A pervalvar; 14-15 estrías/10 µm (2 células). Distribución local. CGSM en La Barra (Vidal, 2010). Observaciones. La forma de la Figura 17F vista valvar (37 L; 9 A; 4,1 L/A; 16 estrías/10 µm), por los extremos capitados y el número de estrías/10 µm, parecería corresponder a esta especie, pero su ancho valvar es mucho más grande (ca. 5) (Vidal, 2010).

Nitzchia angularis W. Smith 1853. Figura 21 D Tallas. 170 L; 23 A; 4-5 fíbulas/10 µm. Este estudio. Primer registro para el Caribe colombiano. Distribución mundial. Puerto Rico, isla Caja de Muertos (Navarro et al., 1989); marina, bahía de San Juan, bajios de Gallardo, también en St. Croix y St. Thomas (Hagelstein, 1938). Cuba, polihaloba (Foged, 1984). México al noroeste asociada a manglar (López-Fuerte, 2010). Port Townsend, estado de Washington, sobre el Pacifico, también en Alaska [Schmidt (1874-1959, 1921)]. Chile, al centro y al sur, bahía de Concepción, estero Lenga, río Quenuir y golfo Quetalmahue, nerítica, epífita sobre Gracilaria verrucosa (Rivera, 1973). Inglaterra, costas europeas, amplia distribución (Hendey, 1964; Sims, 1996). Suráfrica, laguna Santa Lucía en Natal (Cholnoky, 1968). Australia, Port Hacking, estuarina, bentónica (Crosby y Wood, 1959). Isla Guam en el Pacífico, en arrecife de coral, epifítica (Lobban et al., 2012).

Nitzschia cf. angularis var. affinis Grunow 1881. Figura 17G Tallas. 71 L; 5 A; 14 L/A. (1 célula) (Tabla 13).

Tabla 13. Tallas Nitzschia cf. angularis var. affinis según este estudio y autores consultados

L A L/A A perval fíbulas/10 µm Este estudio 71 5 14 Heurck (1896) 30-90 5 12 7-10 6-9 Navarro et al. (1989) 51 5.6 9 8-9 Vidal (2010) 104-126 7.5 14 7-8(10)

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 89 Este estudio. En cultivo de algas, asociada con Enteromorpha y Polysiphonia (Placa 82). Distribución mundial. Puerto Rico, Mayagüez; además en St. Thomas, St. Croix (Hagelstein, 1938); isla Caja de Muertos, epífita y entre Dictyota, viviendo sobre rocas y coral, 20-25 m (Navarro et al., 1989). Inglaterra, Irlanda, Escocia, marina (Van Heurck, 1896). Observaciones. No se define completamente la identidad de la especie, pues, aunque la forma es muy semejante a la que se muestra en Navarro et al. (1989), su relación L/A (14) indica que es mucho más delgada que la hallada en Puerto Rico (9). La forma en Vidal (2010), identificada como Nitzschia sp. 5, aunque mucho más larga, es semejante a la de este estudio (Tabla 13).

Nitzschia dissipata (Kützing) Grunow 1862. Figura 17H Tallas. 43.3 L; 5.2 A; 8.3 L/A; 10 fíbulas/10 µm; ca. 80 estrías/10 µm (1 célula). Este estudio. Primer registro para el Caribe colombiano. Distribución mundial. Venezuela, en pantanos (Cholnoky, 1968). Cuba, alcalífila (Foged, 1984). Puerto Rico: bahía San Juán (Hagelstein, 1938). Pacífico mexicano al noroeste, sobre algas epifíticas, epífita sobre raíces de Rhizophora mangle, en los sedimentos, oligolahoba, alcalífila (López-Fuerte et al., 2010). Pacífico mexicano, isla Guadalupe, epífita sobre Eisenia desmarestoides, Codium latum, epilítica y epizóica (López-Fuerte et al., 2015). Chile, bahías de Coquimbo y Concepción, isla Santa María y golfo de Quetalmahue (Rivera, 1973). Europa central (Hustedt, 1930b). Inglaterra (Sims, 1996). Bélgica, en agua dulce y salobre (Van Heurck, 1896). Mar Báltico, mesoeurihalina (Pankow, 1976). Austria (Schmidt, 1874-1959, 1921). Balí y Sumatra, oligohaloba, litoral (Hustedt, 1938). Pacífico occidental, isla de Guam, en arrecifes de coral (Lobban et al., 2012). Observaciones. Aunque en este estudio se contabilizaron 80 estrías/10 µm, Krammer y Lange-Bertalot (1997) usando microscopía electrónica confirman hasta 50 estrías/10 µm.

Nitzschia frustulum (Kützing) Grunow en Cleve y Grunow 1880. Figura 17I Tallas. 12 L; 2.3 A; 5.2 L/A; 17 fíbulas/10 µm; ca.70 estrías/10 µm (1 célula). Este estudio. Primer registro para el Caribe colombiano. Distribución mundial. Venezuela, en pantanos (Cholnoky, 1968). Cuba, oligohaloba, indiferente a halófila, alcalífila (Foged, 1984). Puerto Rico, en agua salobre (Hagelstein, 1938); cayo Enrique-Gata, marina, nerítica (Navarro, 1983b); isla Caja de Muertos, epífita sobre Spyridia filamentosa (Rhodophyta) (Navarro et al., 1989). Florida, canal Indian River, sobre raíces de anclaje de manglar (Navarro,

90 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 1982a). Costa oeste norteamericana, Alaska, Columbia Británica, Vancouver, Óregon, California (Lobban, 1985). Europa central, en agua dulce (Hustedt, 1930b). Inglaterra (Sims, 1996). Bélgica: en agua salobre (Van Heurck, 1896). Mar Báltico (Pankow, 1976). Alemania, Polonia (Schmidt, 1924). Sumatra (Hustedt, 1938). Observaciones. El número de estrías en 10 µm (70) en la forma de este estudio se consideraría muy elevado, pues el mayor número de estrías lo presentan Sims (1996), con un ámbito de 32-36 estrías/10 µm y Hustedt (1938), 30-36 estrías/10 µm para var. minutula.

Nitzschia gracilis Hantzsch 1860. Figura 17J-K Tallas. 76-103 L (5 células); 3.2-3.7 A (2 células); 4-6 A pervalvar (3 células); 24 L/A (2 células); ca.45 estrías/10 µm (1 célula) (Tabla 14).

Tabla 14. Comparación tallas Nitzschia gracilis este estudio y otros autores.

L A A perval L/A est fíbulas Este estudio 76-103 3.2-3.7 4-6 24 45 Hustedt (1930a) 45-110 2-4 35 inconspicua 12-16 Krammr y Lange (1997) 30-110 2.5-4 15-36 38-42(50) 12-18

Este estudio. Primer registro para el Caribe colombiano. Epífita sobre cianofitas (placa 190a). Epífita sobre Centroceras, bahía Concha, 0 m, 26 07 1979 (placas 193, 194). Distribución mundial. Venezuela, en pantanos (Cholnoky, 1968). Golfo de México, bahías Laguna Madre, Aransas Bay y Matagorda, en el sedimento (Wood, 1963b). Europa Central, en agua dulce (Hustedt, 1930b). Inglaterra (Sims, 1996). Alemania (Schmidt, 1874-1959, 1921). Nueva Zelanda, Lake Ellesmere (Wood, 1961). Observaciones. No se halló en el listado de diatomeas para el Caribe (Navarro y Hernández-Becerril, 1997).

Nitzschia longissima (Brébisson) Ralfs en Pritchard 1861. Figura 18A-B Tallas. 357 L; 4-5 fíbulas/10 µm; estrías inconspícuas (1 célula). Distribución Caribe colombiano. Ensenada de El Rodadero al sur de Santa Marta, 01 04 1995 (Fernández et al., 1999). CGSM (Vidal, 2010). Bahía de Cartagena (Vidal y Carbonell, 1977). Islas del Rosario (Vidal, 1981). Observaciones. Esta forma es sigmoide en vista conectival, recta en vista valvar. En una forma de CGSM (Vidal, 2010), se contaron 60 estrías/10 µm que corresponden con la observación de Hasle (1964).

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 91 Figura 18. A. Nitzschia longissima, vista conectival; B. N. longissima, misma anterior, detalle al centro; C. Nitzschia lorenziana, vista valvar; D. N. lorenziana, vista conectival; E. Nitzschia palea, vista valvar; F. Nitzchia pseudosigma; G. Nitzschia sigma, vista valvar; H. N. sigma, vista conectival, células recién divididas.

92 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Nitzschia lorenziana Grunow in Cleve y Grunow 1880. Figura 18C-D Tallas. 62-63 L (2 células); 5 A (1 célula); 6 A pervalvar (1 célula); 12 L/A (1 célula); 16-17 estrías/10 µm (2 células). Distribución Caribe colombiano. CGSM en boca del río Sevilla (Vidal, 2010). Complejo Pajarales, ciénaga La Redonda, 11 12 1996 (Ruiz, 1999). Complejo cenagoso de Ayapel en Córdoba, en el perifiton (Montoya-Moreno et al., 2013). Este estudio. Sobre Centroceras sp., bahía Concha, en zona intermareal, 0 m, 26 07 1979 (Placa 195). Observaciones. Esta forma, en vista conectival es ampliamente sigmoide, en vista valvar es recta con los extremos ligeramente capitados.

Nitzschia palea (Kütz.) W. Smith 1856. Figura 18E Tallas. 63 L; 6.2 A; 10.2 L/A; 12 fíbulas/10 mm; estrías inconspicuas (1 célula). Distribución Caribe colombiano. CGSM en boca del río Sevilla (Vidal, 2010). Observaciones. Heterótrofa por “N” orgánico (Kilham et al., 1986: 1177). Saprobia, en aguas ricas en nutrientes. Se halla en aguas contaminadas por desechos industriales con contenidos de cobre, ácido sulfídrico, cloruros o residuos fenólicos (Ramírez, 2000: 91).

Nitzschia pseudosigma Hustedt 1938. Figura 18F Tallas. 63,5 L; 5,3 A; 12 L/A; 10 fíbulas/10 µm; 56-60 estrías/10 µm (1 célula) (Tabla 15).

Tabla 15. Comparación medidas Nitzschia pseudosigma este estudio y otros autores.

L A L/A Fíbulas/10 µm Est/10 µm Este estudio 63.5 5.3 12 10 56-60 Vidal (2010) 84.6 6 14 9-10 40 Hustedt (1938) 60-100 5 14 5-6 (9) inconspicuas

Distribución Caribe colombiano. CGSM (Vidal, 2010). Distribución mundial. Isla de Java en el Índico (Hustedt, 1938).

Nitzschia sigma (Kützing) W. Smith 1853. Figura 18G-H Tallas. 188 L; 9 A; 9 A pervalvar; 20 L/A; 7 fíbulas/10 µm; estrías inconspicuas (1 célula en división). Distribución Caribe colombiano. CGSM (Vidal, 2010). Además, en la Amazonía colombiana, lagos Tarapoto y Yahuarcaca; también en la región andina, tierras bajas y región costera o estuarina, oligotrófica, mesotrófica y eutrófica (Duque y Núñez-

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 93 Avellaneda, 2000). Registrada para Colombia en agua dulce (West, 1914). Observaciones. Esta forma es ampliamente sigmoide, tanto en vista conectival como en vista valvar.

Nitzschia valida (Grunow) Pelletan 1889. Figura 19A

Figura 19. A. Nitzschia valida, vista valvar; B. Nitzschia ventricosa, aspecto general; C. N. ventricosa, detalle de la estriación; D. Nitzschia vermicularis, aspecto general; E. N. vermicularis, detalle al centro; F. Nitzschia sp. A, aspecto general; G. Nitzschia sp. A, detalle de las fíbulas; H. Nitzschia sp. B, aspecto general; I. Nitzschia sp. B, detalle hacia el extremo valvar.

Tallas. 12.6 A; 4 fíbulas/10 µm; 22 estrías/10 µm; 20 areolas/10 µm (1 fragmento). Distribución Caribe colombiano. CGSM (Vidal, 2010).

94 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Distribución mundial. Puerto Rico, bajíos Gallardo; también en St. Thomas, islas Vírgenes, bahía Campeche en el Golfo de México, Colón y Asia (Hagelstein, 1938); cayo Enrique- Gata (Navarro, 1983b). Mediterráneo (Krammer y Lange-Bertalot, 1997).

Nitzschia ventricosa Kitton 1873. Figura 19B-C Tallas. 200 L; 9 A; 10-12 estrías/10 µm (1 célula). Distribución Caribe colombiano. Ensenada de El Rodadero al sur de Santa Marta (Fernández et al., 1999). Bahía de Cartagena en Bocachica (Vidal y Carbonell, 1977). Este estudio. Sobre Herposiphonia secunda, ésta sobre Halodule, en Arrecifes, 3 m, 05 11 1980 (Placa 210).

Nitzschia vermicularis (Kützing) Hantzsch en Rabenhorst 1860. Figura 19D-E Tallas. 197 L; 22.5 A pervalvar; 9.4 L/A pervalvar; 7 fíbulas/10 µm; 30 estrías/10 µm; 30 areolas/10 µm (1 célula) (Tabla 16).

Tabla 16. Comparación tallas Nitzschia vermicularis este estudio, otros autores y N. sigmoidea. A L/A fíbulas / est / 10 areoll / Especie L A perval perv 10µm µm 10µm Este estudio 197 22.5 9.4 7 30 30 Van Heurck (1896) N.vermicularis 90-220 5 5-10 6-9 32-34 Krammer y Lange N.vermicularis 75-250 3.5-7 6-15* 9.5* 5-9 30-32 (1997) (sensu stricto) Krammer y Lange N. sigmoidea (21)23- (90)150 8-15 11-30* 7-22.4* 5-7 (1997) (sensu stricto) 27 -ca.500 * Calculado sobre los dibujos.

Este estudio. Primer registro para el Caribe colombiano. Distribución mundial. Pacífico panameño (Soler et al., 2003). Bélgica, Inglaterra, Escocia (Van Heurck, 1896). Europa central, en agua dulce (Hustedt, 1930b). Sur África, Ebenda [Schmidt (1874-1959, 1921)]. Observaciones. Esta forma se asemeja a N. sigmoidea (Nitzsch) W. Smith, sobre todo en el ancho pervalvar (22.5 µm), 11-30 µm en Krammer y Lange-Bertalot (1997) (característica de la especie), si se compara esta característica en N. vermicularis el ancho pervalvar es más reducido (6-15 µm). De todas formas, el número de estrías por unidad de micras (30/10 µm), ubica la forma dentro de N. vermicularis (30- 32/10 µm sensu stricto); en N. sigmoidea este número llega hasta 27 estrías/10 µm (Krammer y Lange-Bertalot 1997) (Tabla 16). Hay qué tener en cuenta que el ancho pervalvar puede variar cuando la célula se encuentra en división.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 95 Nitzschia sp.A. Figura 19F-G Tallas. 93-106 L; 6.3-6.7 A; 14.8-15.8 L/A; 7 fíbulas/10 µm; ca. 70 estrías/10 µm (2 células). Observaciones. Formas alargadas con bordes paralelos, ligeramente sigmoides, con los extremos redondeados; formas no muy anchas, con fíbulas no punteadas, aparentemente sin invaginaciones al centro. Estriación casi inconspicua. Por su aspecto general estas formas parecen pertenecer al grupo obtusae (Hustedt, 1930b: 421), pero ninguna de las dos presenta invaginación del rafe al centro.

Nitzschia sp.B. Figura 19H-I Tallas. 304 L; 24.5 A; 12.4 L/A; 5-6 fíbulas/10 µm; ca.26 estrías/10 µm (1 célula). Observaciones. Forma sigmoide, ampliamente ahusada al centro en 70% de la longitud de la célula. Esta forma parece pertenecer al grupo de N. sigma. Se acerca a N. sigmaformis Hustedt (Krammer y Lange-Bertalot, 1997, Tafel 24, fig. 7), con la que comparte mismo número de estrías, pero esta última presenta 9 fíbulas/10 µm.

Psammodictyon constrictum (Grég.) D. G. Mann 1990. Figura 20A Tallas. 12 L; 6,8 A; 1,8 L/A; 20 estrías/10 µm; 20 areolas/10 µm (1 célula). Distribución en Colombia. CGSM (Vidal, 2010). Ciénaga de Tesca, al norte de Cartagena (Tobón, 1989). Islas del Rosario, al sur de Cartagena (Vidal, 1981).

Psammodictyon mediterraneum (Hustedt) D.G. Mann 1990. Figura 21E Tallas. 105 L; 17 A; 6,2 L/A; 13 estrías/10 µm; 16-17 areolas/10 µm; 7-8 fíbulas/10 µm (1 célula). Este estudio. Primer registro para el Caribe colombiano. Distribución mundial. Golfo de México, al sur de Texas, Laguna Madre, bahías Aransas y Matagorda (Wood, 1963b; Krayesky et al., 2009). Mediterráneo, Nápoles, marina (Schmidt, 1874-1959, 1921). Observaciones. No se halló en lista de diatomeas para el Caribe (Navarro y Hernández-Becerril, 1997).

Psammodictyon panduriforme (Grégory) D. G. Mann 1990. Figura 20B-C Tallas. 69-79 L (3 células); 18-24 A (3 células); 3.4-4.4 L/A (3 células); 19 A pervalvar (1 célula); 16-17 estrías/10 mm (2 células); 16-18 areolas/10 mm (2 células); 8 fíbulas/10 mm (2 células). Distribución Caribe colombiano. CGSM al centro, en superficie (Vidal, 2010).

96 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Figura 20. A. Psammodictyon constrictum, vista valvar; B. Psammodictyon panduriforme, vista valvar; C. P. panduriforme, vista conectival; D. Rhopalodia gibba, vista valvar; E. Campylodiscus lorenzianus, vista valvar; F. C. lorenzianus, misma anterior, enfoque de la otra valva a través, nótese la orientación perpendicular de la ornamentación entre las dos valvas; G. Campylodiscus simulans, vista valvar; H. Cocconeis sp. sobre la macroalga; I. Climacosphenia moniligera, vista conectival, detalle de las estrías.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 97 Figura 21. A. Entopyla ocellata var. calaritana. Vista valvar; B. E. ocellata var. calaritana, otra celula, vista conectival; C. Craticula ambigua, vista valvar; D. Nitzchia angularis, vista valvar; E. Psammodictyon mediterraneum; F. Surirella fastuosa, aspecto general.

Rhopalodia gibba (Ehrenberg) O. Müller 1895. Figura 20D Tallas. 68.5 L; 11.5 A; 6 L/A; 7 costillas/10 µm; 15 areolas/10 µm (1 célula). Distribución en Colombia. En cuerpos de agua de los departamentos Cundinamarca, Boyacá, Cauca y Risaralda, en el fitoplancton y fósil (Montoya-Moreno et al., 2013). Cuerpos de agua de la Universidad del Magdalena en Santa Marta (datos inéditos L.A.V.).

98 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Distribución mundial. Venezuela, en pantanos (Cholnoky, 1968). Antillas Menores, isla Guadalupe (Metzeltin y Lange-Bertalot, 2007). Estados Unidos, en varios estados, epífita; descrita de Siberia (Patrick y Reimer, 1975). Europa, en lagos de Alemania, Austria y Hungría [Schmidt (1874-1959, 1905)]. Inglaterra, en agua dulce (Sims, 1996). Mar Báltico y agua dulce (Pankow, 1976). Australia, Lake Dobson (Crosby y Wood, 1959).

Surirella fastuosa (Ehrenberg) Ehrenberg 1843. Figura 21F Tallas. 64 L; 46 A; 2 costillas/10 µm (1 célula). Distribución Caribe colombiano. Bahía de Cartagena (Vidal y Carbonell, 1977). Islas del Rosario, al sur de la bahía de Cartagena (Vidal, 1981).

Campylodiscus lorenzianus Grunow 1862. Figura 20E-F Tallas. 36,2 Dm; 5-6 costillas/10 µm (1 célula). Este estudio. Primer registro para el Caribe colombiano. Distribución mundial. Islas Baleares en el Mediterráneo (Peragallo y Peragallo, 1897-1908). Sur África: provincia del Cabo, en estuario del río Kowie (Giffen, 1970) y en bahía Gordon (Giffen, 1971). Isla Célebes en Indonesia [Schmidt (1874- 1959, 1875)]. Observaciones. La orientación de la estriación de las valvas, entre sí, es perpendicular.

Campylodiscus simulans Gregory 1857. Figura 20G Tallas. 32.4 Dm; 4 costillas/10 µm al margen; 13 costillas/10 µm al centro (1 célula). Este estudio. Primer registro para el Caribe colombiano. Distribución mundial. Golfo de México: bahía de Campeche; isla de Java [Schmidt (1874-1959, 1875)]. Pacífico mexicano al noroeste, sobre raíces de anclaje de Rhizophora mangle y en el sedimento, nerítica, en el ticoplancton, polihaloba (López-Fuerte et al., 2010); isla Guadalupe, sobre Codium latum y epilítica (López- Fuerte et al., 2015). Observaciones. No se halló en la lista de especies para el Caribe (Navarro y Hernández-Becerril, 1997).

DISCUSIÓN

Las diatomeas listadas (Tabla 17) se separan en tres grupos: marinas, estuarinas y las que viven en agua dulce, lo que indica que probablemente estas algas provengan de ambientes con esas características. El ambiente marino que predomina en el área del PNNT se caracteriza por la presencia del fenómeno de

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 99 surgencia ocasionado por la dirección de los vientos Alisios con relación a la costa, que trae aguas profundas a la superficie, las cuales son similares a la masa de agua subtropical intermedia entre 100 y 175 m de profundidad, con temperatura baja (22°C), salinidad alta (38), concentraciones bajas de oxígeno disuelto y bajo aporte de nutrientes inorgánicos disueltos (Sánchez et al., 2006), lo cual contribuyó a que la mayoria de las especies fuesen marinas (81).

Tabla 17. Presencia de los taxa de diatomeas en este estudio, en el Caribe y en los ambientes dulce, salobre y marino. Sistemática según la Clase (Round et al., 1990). Taxa registrados en el Caribe (SC), no en el Caribe colombiano (NCC) y no en el Caribe en general (NC).

N n Especie SC NCC NC dulce salobre marino COSCINODISCOPHYCEAE 1 1 Thalassiosira sp. 2 2 Chrysanthemodiscus floriatus x x x 3 3 Melosira moniliformis x x x 4 4 Podosira stelliger x x? x 5 5 cf. Podosira sp. 6 6 cf. Coscinosira sp. 7 7 Coscinodiscus radiatus x x x 8 8 Azpeitia nodulifera x x x 9 9 Odontella aurita var. obtusa x x 10 10 Amphitetras antediluviana x x 11 11 Triceratium pentacrinus x x 12 12 Lampriscus orbiculatum x x x 13 13 Lampriscus shadboltianum x x 14 14 Dimeregramma minor x x x 15 15 Dimeregramma sp.A x 16 16 Dimeregramma sp.B x 17 17 Isthmia enervis x x 18 18 Biddulphia biddulphiana x x 19 19 Biddulphiopsis membranacea x x FRAGILARIOPHYCEAE 20 1 Synedra cf. Tabulata x x x 21 2 Podocystis adriática x x x 22 3 Lichmophora abbreviata x x x 23 4 Lichmophora cf. grandis x x x 24 5 Delphineis surirelloides x x x 25 6 Ardissonea crystallina x x x 26 7 Ardissonea formosa x x x 27 8 Ardissonea sp. 28 9 Rhabdonema adriaticum x x x 29 10 Grammatophora angulosa x x x 30 11 Grammatophora hamulifera x x x x 31 12 Grammatophora macilenta x x x 32 13 Grammatophora marina x x x 33 14 Grammatophora oceanica x x x 34 15 Grammatophora cf. serpentina x x x x 35 16 Grammatophora undulata x x x 36 17 Entopyla ocellata var. calaritana x x x 37 18 Climacosphenia moniligera x x x

100 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 N n Especie SC NCC NC dulce salobre marino BACILLARIOPHYCEAE 38 1 Mastogloia acutiuscula var. Elliptica x x x 39 2 Mastogloia citrus x x x 40 3 Mastogloia exilis x x x 41 4 Mastogloia fimbriata x x 42 5 Mastogloia grunowii x x x 43 6 Mastogloia hustedtii x x x 44 7 Mastogloia punctatissima x x 45 8 Mastogloia splendida x x x 46 9 Mastogloia sp. 47 10 Gomphonema gracile x x 48 11 Achnanthes bengalensis x x x x 49 12 Achnanthes brevipes x x x 50 13 Cocconeis formosa var. marina x x x 51 14 Cocconeis heteroidea x x x x 52 15 Cocconeis pellucida x x x 53 16 Cocconeis placentula x x x x x 54 17 Cocconeis placentula var. Euglypta x x x x 55 18 Cocconeis scutellum x x x 56 19 Cocconeis stauroneiformis x x x x 57 20 Parlibellus berkeleyi x x 58 21 Parlibellus delognei x x x 59 22 Berkeleya cf. hialina x x 60 23 Caloneis alpestis x x 61 24 Caloneis caribeana x x 62 25 Diploneis weissflogi x x x 63 26 Navicula mollis x x x x 64 27 Trachyneis aspera x x x 65 28 Seminavis ventricosa x x x 66 29 Pleurosigma rigidum x x x 67 30 Pleurosigma strigosum x x x 68 31 Craticula ambigua x x x 69 32 Amphora bigibba x x x 70 33 Amphora crassa var. puctata x x 71 34 Amphora ovalis x x x x 72 35 Amphora proteoides x x x 73 36 Halamphora borealis x x x 74 37 Halamphora costata x x x 75 38 Halamphora cuneata x x 76 39 Halamphora cymbifera x x x 77 40 Halamphora granulata x x x x 78 41 Halamphora terroris x x x 79 42 Nitzschia angularis x x x x 80 43 Nitzschia cf. angularis var. affinis x x 81 44 Nitzschia dissipata x x x x x 82 45 Nitzschia frustulum x x x x x 83 46 Nitzschia gracilis x x x x 84 47 Nitzschia longissima x x x 85 48 Nitzschia lorenziana x x x x 86 49 Nitzschia palea x x x x 87 50 Nitzschia spseudosigma x x 88 51 Nitzschia sigma x x x x 89 52 Nitzschia valida x x

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 101 N n Especie SC NCC NC dulce salobre marino 90 53 Nitzschia ventricosa x x x 91 54 Nitzschia vermicularis x x 92 55 Nitzschia sp. A 93 56 Nitzschia sp.B 94 57 Psammodictyon constrictum x x x 95 59 Psammodictyon mediterraneum x x x 96 58 Psammodictyon panduriforme x x x 97 60 Rhopalodia gibba x x x 98 61 Surirella fastuosa x x x 99 62 Campylodiscus lorenzianus x x 100 63 Campylodiscus simulans x x x Total 76 39 9 17 51 81

Para las especies estuarinas (51) (Sánchez et al., 2006), se argumenta que las aguas del río Magdalena forman un frente superficial a unos 54 km de la costa, realizando una fertilización cuando el Alisio del noreste disminuye y persiste el viento del suroeste. Durante esta época se presenta la contracorriente Colombia, procedente de Costa Rica y Panamá, elevando la temperatura del agua hasta 30°C y disminuyendo la salinidad hasta 33. Esta contracorriente aporta apreciables concentraciones de nutrientes que inducen florecimientos fitoplanctónicos, tornando las aguas turbias. Lo dicho define el ambiente estuarino que en algún momento se conforma en el área y que da cabida al buen número de especies con condiciones estuarinas encontradas en este estudio. Sánchez et al. (2006) añaden que el régimen de lluvias determina la hidrografía del PNNT, que está representada por dos sistemas de drenaje: un sistema marítimo, formado por un conjunto de quebradas que fluyen al mar y un sistema de drenaje continental, formado por quebradas que desembocan al río Piedras en el costado oriental de parque. Esto es relevante, pues da explicación a las 17 especies halladas en este estudio que habitan en agua dulce, incluyendo aquellas que son exclusivas de este medio: Gomphonema gracile, Caloneis alpestris C. caribeana y Nitzschia vermicularis. Hay que tener en cuenta que varios de los muestreos realizados por Bula en el PNNT se hicieron durante períodos de lluvias, esto es, durante los meses de abril-mayo y septiembre-diciembre (apuntes Bula). Además, Gomphonema gracile ha sido registrada para la CGSM (Vidal, 2010), lo que demuestra, al menos, su tendencia estuarina. Veintitres especies (23%) se hallaron sobre macroalgas colectadas en la zona intermareal según las notas de Bula (ver sección “Este estudio” para los taxa). Sánchez et al. (2006) comentan que la diferencia máxima de mareas es de 25 cm. Las mareas altas ocurren durante la noche y las mareas bajas durante la mañana o al medio día. Consecuentemente, la parte superior de la zona de marea estará descubierta todo el día y expuesta al efecto de secado por el viento y el sol. Lo anterior daría explicación a

102 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 la presencia de Parlibellues berkeleyi, P. delognei, Berkeleya cf. hyalina y Navicula mollis adaptadas a vivir en tubos de naturaleza muscilaginosa, que les permite quedar expuestas al ambiente seco por algunas horas del día. Finalmente, es de anotar que las placas del material colectado por Bula hace cerca de 35 años no presentan ningún tipo de dinoflagelados. En una revisión de material epífito sobre hojas de Thalassia a nivel somero colectado en bahía Chengue, septiembre 2015, se hallaron dinoflagelados de los géneros Prorocentrum y Ostreopsis (datos sin publicar). Se aclara que no se revisó material epífito sobre macroalgas. También, sobre Thalassia en la misma bahía se encontró Gambierdiscus sp. (Arteaga et al., 2013). Un estudio actualizado en el área, específicamente sobre macroalgas ayudaría a aclarar esta situación.

AGRADECIMIENTOS

A la Universidad del Magdalena, Vicerrectoría de Investigación que patrocinó al investigador principal. A Sigmer Quiroga quien puso a disposición los equipos de microscopia y de fotografía de su grupo de investigación MIKU. A Paula Sepúlveda, quien como directora del Centro de Colecciones de la Universidad, facilitó materiales e insumos para el montaje de placas permanentes. A M.C. Carbonell que contribuyó para aclarar la diferencia entre las especies de Mastogloia. Contribución No. 4 Centro de colecciones biológicas CBUMAG.

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RECIBIDO: 22/07/2016 ACEPTADO: 18/04/2017

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 111

Bol. Invest. Mar. Cost. 46 (1) 113-136 ISSN 0122-9761 Santa Marta, Colombia, 2017

NEW RECORDS OF SPONGES OF THE GENERA PETROSIA AND XESTOSPONGIA (DEMOSPONGIAE: HAPLOSCLERIDA: PETROSIIDAE) FROM THE COLOMBIAN CARIBBEAN

Jaime Andrés Silva1 and Sven Zea2,

1 Universidad Nacional de Colombia – Sede Bogotá – Facultad de Ciencias – Departamento de Biología, Ciudad Universitaria, Bogotá DC – Colombia. [email protected]

2 Universidad Nacional de Colombia – Sede Caribe – Instituto de Estudios en Ciencias del Mar— CECIMAR, c/o INVEMAR, Calle 25 2-55, Rodadero Sur, Playa Salguero, Santa Marta – Colombia. [email protected] (autor de correspondencia)

ABSTRACT

Sponges (Porifera) are important constituents of littoral habitats in the Caribbean Sea. The knowledge of their biodiversity is fundamental to carry out ecological, managerial and utilitarian research. Their taxonomy is complex, but in the Caribbean in general, and in Colombia in particular, there are important advances. With this work, some sponge species of the genera Petrosia and Xestospongia are recorded and described for the first time from the Colombian Caribbean. Petrosia (Strongylophora) davilai, Xestospongia arenosa, Xestospongia deweerdtae and Xestospongia purpurea are described and illustrated. The number of records of Petrosia and Xestospongia for the Colombian Caribbean are now three and four species, respectively. In all species, the specimens from continental localities had larger spicule sizes than those from insular localities, apparently owing to a greater availability of dissolved silicon in the former. The existence in Xestospongia deweerdtae of free-living and Plakortis-associated lifestyles was documented for new areas of the Caribbean.

KEY WORDS: Porifera, Caribbean, Colombia, Taxonomy, New records.

RESUMEN

Nuevos registros de esponjas de los géneros Petrosia y Xestospongia (Demospongiae: Haplosclerida: Petrosiidae) para el Caribe colombiano. Las Esponjas (Porífera) son constituyentes muy importantes de los ambientes litorales del mar Caribe. El conocimiento de su diversidad es fundamental para desarrollar investigaciones ecológicas, de aprovechamiento y de manejo. Su taxonomía es compleja pero en el Caribe en general y en Colombia en particular se vienen haciendo avances importantes. En el presente trabajo se registran y describen por primera vez para el Caribe colombiano algunas especies de esponjas de los géneros Petrosia y Xestospongia. Se describen e ilustran Petrosia (Strongylophora) davilai, Xestospongia arenosa, Xestospongia deweerdtae y Xestospongia purpurea. Con ello, se llega a tres registros del género Petrosia y a cuatro del género Xestospongia para el Caribe colombiano. En todas

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 113 las especies, los especímenes de localidades continentales tenían las espículas más grandes que los que se encontraban en localidades insulares, aparentemente por haber una mayor disponibilidad de silicio disuelto en las primeras. Se documentó para nuevas áreas del mar Caribe la existencia en Xestospongia deweerdtae de hábitos de vida libre y asociado a Plakortis.

PALABRAS CLAVES: Porífera, Caribe, Colombia, Taxonomía, Nuevos registros.

INTRODUCTION

Sponges are ubiquitous components of Caribbean ecosystems, especially coral reefs, rocky shores and mangroves (Rützler and Feller, 1987/1988; Díaz and Rützler, 2001). Sponge taxonomy is complex, owing to paucity and ambiguity of characters, local and regional variability in morphology, and scarcity of comprehensive regional and local guides and catalogues (Cárdenas et al., 2012). About 350 species of sponges are estimated to inhabit littoral habitats (down to about 40 m depth) of the Colombian Caribbean, including the continental coast of South America and the San Andrés and Old Providence Archipelago in the SW Caribbean (Zea, 1998 and unpublished updates). However, only about 150 species have been formally recorded and described. Sponges of the family Petrosiidae are common, large coral reef sponges with a generally firm to hard consistency, and a skeleton made up of monaxonic megasclere spicules (oxeas or strongyles), organized in a scaffold-like reticulation of single spicules or tracts (Desqueyroux-Faúndez and Valentine, 2002). This family contains the two genera that are the subject of this study, vis. Petrosia Vosmaer, 1885 and Xestospongia de Laubenfels, 1932. The genus Petrosia (with its two subgenera, Petrosia and Strongylophora Dendy, 1905), is characterized by having megasclere spicules of two or three size categories, being oxeas in the subgenus Petrosia, and strongyles in the subgenus Strongylophora; their ectosome is a tangential reticulation of single spicules or spicule tracts, to which a small category of oxeas (microxeas) is added (Desqueyroux-Faúndez and Valentine, 2002). There are 66 valid species described for Petrosia, nine of them occurring in the Caribbean (van Soest et al., 2016a). The genus Xestospongia is distinguished from Petrosia by having only one category of megascleres, oxeas or strongyles, and no small spicules (microscleres) in the ectosome, and was separated from the genus Neopetrosia de Laubenfels, 1949 by spicule size, reaching 300-400 µm in the former but only up to about 200 µm in the latter (Desqueyroux-Faúndez and Valentine, 2002). Xestospongia contains 34 species worldwide and 11 in the Caribbean (van Soest et al., 2016b). For Colombia, two species of Petrosia have been recorded and described by Zea (1987), vis. Petrosia (Petrosia) pellasarca (de Laubenfels, 1934) and P.

114 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 (Petrosia) weinbergi van Soest, 1980, and only one species of Xestospongia, vis. X. muta (Schmidt, 1870). Other species previously placed in Xestospongia and described by Zea (1987), i.e., X. proxima (Duchassaing and Michelotti, 1864), X. rosariensis Zea and Rützler, 1983, X. subtriangularis (Duchassaing, 1850) and X. carbonaria (Lamarck, 1814) (placed under genus Pellina by Zea, 1987), fall now under the definition of Neopetrosia. In this paper, we add to Colombia the records and descriptions of Petrosia (Strongylophora) davilai (Alcolado, 1979), Xestospongia arenosa van Soest and de Weerdt, 2001, Xestospongia deweerdtae Lehnert and van Soest, 1999, and Xestospongia purpurea Rützler, Piantoni, van Soest and Díaz, 2014.

MATERIALS AND METHODS

Sponges were collected by skin and SCUBA diving during taxonomic and ecological expeditions carried out throughout the Colombian Caribbean, covering the continental coast (South America) and the San Andrés and Old Providence Archipelago in the SW Caribbean (Figure 1). The areas are described and specific sites are mapped in Zea (1987). Specimens from the Bahamas, Martinique, Panama (Bocas del Toro) and Belize (Pelican Cays), were included for comparisons. Depending on the size, whole specimens or fragments were collected by cutting with a diving knife. Samples were fixed and preserved in 96 % ethanol, or fixed in 10 % formalin buffered with boric acid or methenamine (20 g L-1), then stored in 70 % ethanol after 2–3 days. Underwater photos were taken with Nikonos IV and V 35 mm film cameras equipped with strobe and close-up or macro lenses, and with Nikon Coolpix 5000 and Canon G9 and G16 Powershot digital cameras in watertight housings. Permanent mounts of clean spicules and thick sections were made as described in Zea (1987), but in a few cases digestion of tissue was carried out in commercial bleach instead of in boiling nitric acid; digestion was done overnight and in a circular shaker. Spicule and skeletal architecture photos were taken with a Zeiss Axiocam ERc5s camera mounted on an AxioLab A.1 compound microscope, and processed with Photoshop. About 25 of each spicule type were measured from digital photos with the program AxioVision SE64, rel. 4.91. Data are presented as minimum–mean–maximum length by width in μm. Colombian material was deposited at Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras – INVEMAR – Makuriwa Museo de Historia Natural Marina de Colombia Porifera collection in Santa Marta (acronym INV-POR). Foreign material is kept in the personal collection of S.Z. Other collection acronyms are ZMA.POR (Zoological Museum, University of Amsterdam, now located at Naturalis Biodiversity Center in Leiden, The Netherlands), and PorTol (project “Porifera Tree of Life” material, which is deposited in the National Museum of Natural History Museum, Smithsonian Institution, Washington, DC, USA).

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 115 Figure 1. Map of the Colombian Caribbean with geographical areas where sponges were collected, including Bocas del Toro in Panama. Belize, Bahamas and Martinique localities are not included.

RESULTS

Systematics Phylum Porifera Grant, 1836 Class Demospongiae Sollas, 1885 Subclass Heteroscleromorpha Cárdenas, Perez and Boury-Esnault, 2012 Order Haplosclerida Topsent, 1928 Family Petrosiidae van Soest, 1980 Genus Petrosia Vosmaer, 1885 Subgenus Strongylophora Dendy, 1905

Petrosia (Strongylophora) davilai (Alcolado, 1979) Figure 2, Plate 1A-C; Table 1

Strongylophora davilai Alcolado, 1979: 1, Fig. 1; Rützler et al., 2000, Table 1. Petrosia (Strongylophora) davilai; Zea et al., 2014.

Studied material. San Andrés and Old Providence Archipelago: INV-POR 1284, San Andrés Island, Bocatora Hole, windward fore reef terrace slope, 15 m, coll. S. Zea, 19 May 1992; INV-POR 1285, Courtown Cays, lagoon patch reef, 10 m, coll.

116 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 S. Zea, 24 May 1994; INV-POR 1286, Serrana Bank, lagoon patch reef, 10 m, coll. S. Zea, 10 May 1995. Cartagena–Islas del Rosario: INV-POR 1287, Pajarales, Isla Pretelt, lagoonal reef, 6 m, coll. S. Zea, 31 January 1983; INV-POR 1288, Isla Pavitos, south, reef slope, 10.5 m, coll. S. Zea, 14 August 2014. Cartagena-Cartagena Bay: INV-POR 1289, Varadero, reef, 4 m, S. Zea, 05 March 2015. Bahamas: uncatalogued fragment 401, Grand Bahama, Sweetings Cay, deep reef, coll. S. Zea, 18 July 2001. Belize: uncatalogued tissue slide SZ18, Pelican Cays, Manatee Cay, reef, coll. S. Zea, 05 July 1997.

Figure 2. Microphotographs of the skeleton of Petrosia davilai comparing the studied material from the San Andrés and Old Providence Archipelago (a, left) and from Cartagena (b, right). From top to bottom, spicules (upper panel), tangential view of the ectosome (middle panel), and perpendicular section of the choanosome at the surface showing the ectosome and the upper choanosome (lower panel).

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 117 Plate 1. Underwater in situ photographs of species described herein. A, B, C: Petrosia davilai (A, B: Cartagena, C: San Andrés). D: Xestospongia purpurea (Cartagena). E, F, G, H: Xestospongia arenosa (E, G: Santa Marta, F, H: Martinique).

118 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Table 1. Size of spicules of Petrosia davilai by geographical area. Measurements in µm (minimum– mean– maximum). L=length, W=width. Cuban type material (data from Alcolado, 1979); categories of strongyles were not discriminated; raphids 72–230 x 1–2 µm are here interpreted as developmental stages of strongyles. Area Strongyle I Strongyle II Microxea Cuba L 29–311 19–29 W 3–9 1.5–2.0 Bahamas L 30–115–198 232–249–280 19–30–43 W 3.1–4.8–6.6 4.1–6.1–7.5 0.7–2.2–3.4 San Andrés L 5.9–88–182 186–237–296 13–21–43 W 3.4–6.8–10.3 4.4–8.5–13.3 0.9–2.0–3.8 Cartagena L 13–74–195 135–231–277 10–27–33 W 2.8–10.0–18.4 4.7–15.6–22.6 1.9–2.6–4.0

Description. Shape, color and consistency: creeping branches that arise from an encrusting base; branches 1-3 cm in diameter, and from 2 cm to about 20 cm in length. There are parts or whole individuals that are massive, sometimes with tubular lobes about 2 cm in height. Oscules 1-9 mm in diameter, on top of lobes and along branches. Color olive green, greenish dark brown; color along sides and underneath branches fades to cream. Consistency hard, stony; can be broken with some force. Skeleton: the ectosomal skeleton is a plurispicular tangential reticulation of strongyle megascleres, 3-7 spicules thick, forming meshes 30–250 µm in diameter; there are abundant microxeas around the strongyles. The most superficial reticulation is supported by a thicker, subectosomal reticulation with tracts 40–450 µm thick and meshes 200–1000 µm. Together, they conform a kind of cortex 200–500 µm thick. The choanosomal skeleton is an isotropic reticulation, being more anisotropic towards the surface where it forms accretive growth layers. Ascending primary tracts are 4–20 spicules thick and 70–400 µm wide; secondary interconnecting tracts are 4–10 spicules thick, producing polygonal to rounded meshes with well- defined edges, 180–800 µm in diameter. Spicules: (1) strongyles of a wide range of sizes, separable into two classes, slightly curved, often slightly bent in two or three sections; thin forms with slightly pointed ends seem to be developmental stages of strongyles; a few are modified to styles. (2) Microxea, thin and pointed. Sizes are given in Table 1. Notice a greater length and thickness of spicules from Cartagena, in comparison to those of San Andrés and the Bahamas. Ecology. Shallow and deep reef zones, on sides of live coral or on dead coral; also on overhanging walls; 4–10 m in depth in Colombia, 21 m in the Bahamas.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 119 Distribution. Cuba (Alcolado, 1979); Bahamas (Zea et al., 2014); Belize (also Rützler et al., 2000); Colombia (San Andrés and Old Providence Archipelago, Cartagena). Remarks. The species was initially described under genus Strongylophora, which was later placed as a subgenus of Petrosia by Desqueyroux-Faúndez and Valentine (2002). In the original description (Alcolado, 1979), raphids are mentioned as a spicule type, but judging by their size and shape, these seem to correspond to developmental stages of strongyles (see Table 1). A similar species in spicule types and sizes, and in the structure of the skeleton is Petrosia (Strongylophora) dendyi (Hechtel, 1969), from Barbados, but its external shape is just a flat encrustation and its color is cream. This latter species was also recorded from Jamaica by Lehnert and van Soest (1999) as a hemispherical sponge, orange brown. It would be necessary to review the material of these two records to confirm if they are different from each other and from P. (S.) davilai. The two other species of Petrosia (Strongylophora) known from the Caribbean are from deep water and clearly different from P. (S.) davilai. Petrosia (Strongylophora) hartmani (van Soest, 1980) is a semiglobular sponge without oscules and possesses an irregular and dense skeleton of very thick strongyles and two categories of thin oxea. Petrosia (Strongylophora) stoneae (van Soest and Stentoft, 1988) is a dark brown, pear-shaped sponge with an apical oscule; the ectosome is made up of tangential, thin oxea, and the choanosome is a regular isotropic reticulation of thick strongyles. In P. (S.) davilai there is greater thickness of spicules in the material from the Continental coast of Colombia, as compared with oceanic island locations like San Andrés and Old Providence Archipelago and the Bahamas (Table 1).

Genus Xestospongia de Laubenfels, 1932 Xestospongia arenosa van Soest and de Weerdt, 2001 Figure 3, Plate 1E–H; Table 2

Xestospongia arenosa van Soest and de Weerdt, 2001: 110, Figs. 1–3; Rützler et al., 2014: 91 Xestospongia sp.-”whitish thick encrustation”; Zea et al., 2014.

Studied material. Santa Marta: INV-POR 1283, Bahía de Santa Marta, Punta de Betín, reef base, 24 m, coll. S. Zea, 18 February 1999. Bahamas: uncatalogued fragment 402, Grand Bahama, Sweetings Cay, deep reef, 22 m, coll. S. Zea, 16 July 2011. Martinique: uncatalogued fragment SZ-26, Les Anses d’Arlet, Grande Anse, Pointe Lezarde, littoral slope, 20 m, coll. S. Zea, 06 December 2013.

120 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Figura 3. Microphotographs of the skeleton of Xestospongia arenosa of the studied material from Santa Marta. From top to bottom, spicules (upper panel), tangential view of the ectosome (middle panel), and perpendicular section of the choanosome at the surface showing the ectosome and the upper choanosome (lower panel).

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 121 Table 2. Size of spicules of Xestospongia arenosa by geographical area. Measurements in µm (minimum– mean–maximum). L=length, W=width. Curaçao type material (data from van Soest and de Weerdt, 2001).

Area Oxeas Bahamas L 300–378–437 W 16.8–22.3–29.2 Martinique L 401–441–501 W 13.0–19.6–27.6 Curaçao L 342–431–508 W 7–10.1–14 Santa Marta L 358–436–501 W 10.6–19.9–26.8

Description. Shape, color and consistency: massive, reaching 20–30 cm in diameter, often partly buried in sand and rubble; surface generally with elevated digitations and fistules several cm long and up to 0.6–1 cm in diameter. Oscules 3–9 mm in diameter, over digitation or dispersed throughout the surface. Spaces between digitations usually filled with sand in buried specimens. The Bahamian specimen was a thick encrustation of about 20 x 10 cm in size, attached to a wall in a reef crevice, with an even surface (no digitations) fouled by zoanthids and provided with interspersed oscules with transparent collars. Color dirty white, with greenish tinges in places. Consistency firm but friable. Skeleton: The ectosome shows a tangential unispicular isotropic reticulation, with triangular meshes 130–320 µm in diameter, overlying a coarser sub-superficial reticulation of spicule tracts, 1–4 spicules and 40–100 µm thick and enveloped, by spongin in some sections, forming polygonal meshes 200–700 µm in diameter. The combined tangential and sub-superficial reticulation have a thickness of about 40–200 µm. The choanosomal skeleton is loose, consisting of a reticulation of ascending primary spicular tracts, up to eight spicules and 60–200 µm thick, cemented by spongin, interconnected by unispicular secondary tracts, forming polygonal meshes 200–700 µm in diameter. Spicules are hastate oxeas, slightly curved, with conical, short endings, sometimes mammiform; a few styles and strongyloxeas occur as well. Sizes are given in Table 2. Ecology. Partly buried in sand and rubble among corals or in sandy reef valleys, or attached to rock in reef crevices, 20–24 m in depth. Distribution. Curaçao (van Soest and de Weerdt, 2001); Belize (Rützler et al., 2014); Bahamas (Zea et al., 2014); Martinique; Colombia (Santa Marta). Remarks. Partly buried specimens clearly correspond to the original description by van Soest and de Weerdt (2001), from their whitish semitransparent digitations and fistules arising from a buried mass. Also, our material coincides with the original in the large oxeas and the rather sparse choanosomal skeleton, which produce

122 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 a brittle consistency. The specimen from the Bahamas coincides in color, consistency, spiculation and skeleton but it may have not formed digitations owing to its location on a vertical wall; these fistules and digitations may be outgrowths to counteract the gradual burying as more and more sand is deposited. The loose skeleton, the large spicules (several surpassing 500 µm in length), distinguish this species from others of the genus Xestospongia in the Caribbean. Van Soest and de Weerdt (2001) compared X. arenosa to X. wiedenmayeri van Soest, 1980, which also has a loose skeleton, but is brown in color, with spicules slightly shorter and thicker, and dwelling among mangrove stilt roots. We have not yet found this latter species in Colombia. Spicules of X. arenosa are shorter and thinner in the Bahamas in comparison with Martinique and Colombia (Table 2).

Xestospongia deweerdtae Lehnert and van Soest, 1999 Figs. 4–6, Plate 2; Table 3

For synonymy see Vicente et al. (2016).

Studied material. This species occurs in two morphotypes, one free-living and the other in epizoic symbiosis (henceforth called associated) with sponges of the genus Plakortis (Vicente et al., 2014, 2016); below it is indicated to which morphotype every specimen belongs. San Andrés and Old Providence Archipelago: INV-POR 1290 (associated), San Andrés Island, Bocatora Hole, windward fore reef terrace slope, 20–25 m, coll. Sven Zea, 19 May 1992; INV-POR 1291 (associated), Courtown Cays, leeward fore reef terrace slope, 20–30 m, coll. S. Zea, 27 May 1994; INV-POR 1292 (associated), Old Providence, east of Crab Cay, windward fore reef terrace, 25 m, coll. S. Zea, 18 October 1994; INV-POR 1293 (fragment ZMA.POR 5140) (associated), Old Providence, west of Fresh Water Bay, leeward fore reef terrace slope, 12–14 m, coll. S. Zea, 10 December 1980. Cartagena-Islas del Rosario: INV-POR 1294 [free living, but partly growing over the sponge Mycale (Grapelia) unguifera Hajdu, Zea, Kielman and Peixinho, 1995], Pajarales, Isla Pretelt, channel slope with coral Acropora cervicornis, 6 m, coll. S. Zea, 31 January 1983. Panamá-Bocas del Toro: PorTol P12X375 (S.Z. code PPA31) (associated), Isla Bastimentos, Punta Delfín, rocky terrace, 12 m, coll. S. Zea, 8 August 2012; PorTol P12X354 (S.Z. code PPA19) (free living), Isla Colón, Punta Caracol, fringing reef, 7 m, coll. S. Zea, 7 August 2012. Bahamas: uncatalogued fragment PBH16 (associated), Little San Salvador, shelf slope, 24 m, coll. S. Zea, 29 July 2000; uncatalogued fragment 349 (associated), Little San Salvador, shelf slope, coll. Tadeusz, Molinsqui, 16 June 2008; uncatalogued fragment 411 (free living), San Salvador, shelf slope, 29 m, coll. S. Zea, 20 June 2012. Martinique: uncatalogued fragment SZ-25 (free living), Les Anses d’Arlet, Grande Anse, Pointe Lezarde, littoral slope, 20 m, coll. S. Zea, 06 December 2013.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 123 Figure 4. Microphotographs of the skeleton of of Xestospongia deweerdtae comparing free living (a, left) and Plakortis-associated (b, right) studied specimens from the Bahamas. From top to bottom, spicules (upper panel), tangential view of the ectosome (middle panel), and perpendicular section of the choanosome at the surface (lower panel). Notice the marked differences in size of spicules for the two forms in the same geographical area.

124 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Figure 5. Microphotographs of the skeleton of Xestospongia deweerdtae associated to Plakortis, comparing studied material from San Andrés (a, left) and Panama (b, right). From top to bottom, spicules (upper panel), tangential view of the ectosome (middle panel), and perpendicular section of the choanosome at the surface (lower panel). Notice the marked difference in size of spicules with locality, showing geographical differences for the same (associated) form.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 125 Figure 6. Microphotographs of the skeleton of free living Xestospongia deweerdtae, comparing studied material from Martinique (a, left) and Cartagena (b, right). From top to bottom, spicules (upper panel), tangential view of the ectosome (middle panel), and perpendicular section of the choanosome at the surface (lower panel). Notice the marked difference in size of spicules with locality, showing geographical differences for the same (free living) form.

126 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Plate 2. Underwater in situ photographs of species described herein. A, B, C, D: Xestospongia deweerdtae associated with Plakortis spp. (A, B: San Andrés, C: Bahamas, D: Panama); E, F, G, H, D: free-living X. deweerdtae (E, H: Martinique, F: Panama, G: Cartagena).

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 127 Table 3. Size of spicules of the material of Xestospongia deweerdtae studied here by geographical area and comparing free-living and Plakortis-associated forms. Measurements in µm (minimum–mean– maximum). L=length, W=width. For further detailed comparisons see also Vicente et al. (2014, 2016)

Area Free-living Plakortis-associated Bahamas L 307–347–395 118–223–283 W 12.0–18.9–24.9 7.0–12.6–16.6 San Andrés L 186–283–335 W 6.0–18.0–30.0 Martinique L 153–295–342 W 10.9–17.7–23.7 Cartagena L 292–402–437 W 7.8–22.7–28.9 Panama L 327–383–428 230–302–350 W 27.8–35.7–41.8 22.0–29.2–35.5

Description. Shape, color and consistency: the studied material, as redescribed by Vicente et al. (2014, 2016) occurs two forms, one free and the other living associated in epizoic symbiosis with a sponge of the genus Plakortis. The free form in the studied material is massive or a sheet-like, up to 5–10 cm in diameter, from which tubular projections arise, sometimes aligned in a row, 1–4 cm high, 1–2 cm in diameter, slightly thicker at the base, with the upper edge flat, surrounding oscules of 1–4 mm diameter. The base can be irregular and have creeping portions from which new tubes arise. The associated form grows as a thin encrustation (up to 3–5 mm thick), overgrowing specimens of Plakortis, partly or fully. If it totally covers the basal sponge, it may appear flabellate or laminated; if not, it may consist of irregular patches, or cover all the basal sponge but its oscular cones. Proper oscules, 2–4 mm in diameter, are rarely seen; if present, they occur in a small group or in a line, often just in a single portion of the sponge. Color is pink to pinkish gray or light brown; light brown in spirit. Once fixed, associated specimens are stained by the dark purple exudate of the Plakortis. Consistency somewhat fragile, crumbly. Skeleton: The ectosomal skeleton is a tangential, unispicular, isodictyal reticulation with triangular meshes, 160–350 µm in diameter. Spicules are cemented by spongin at the nodes. Overlaying this reticulum, one can observe the pinacoderm, transparent and with inhalant pores. Below it, there is a thicker reticulum, made up of 1–2 spicules that too are cemented by spongin, with meshes 180–900 µm in diameter; both layers are 30–100 µm thick. The choanosomal skeleton too is made up of an isodictyal reticulation, 2–8 spicules thick, 30–120 µm in diameter, forming polygonal meshes. It is wider (200–820 µm) for free-

128 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 living specimens than for associated ones (230–470 µm). Spicules: strongyles in a single size class, considerably larger in free-living individuals than in associated ones. Within each form, strongyles are thicker in individuals from continental locations of South America than those from insular oceanic locations. There are a few fusiform oxeas that we interpret as developmental stages of strongyles. Sizes are given in Table 3. Ecology. Our material was found in coral and rocky reefs, from shallow to deep (12–30 m), more common in deeper locations and in cryptic sites (caves, overhanging walls, lower surfaces of corals). We did not notice habitat segregation between free-living and Plakortis-associated forms. Overall, it has been found from 2 m to 80 m depth (see review in Vicente et al., 2016). Distribution. From records given by Vicente et al. (2016), this species occurs in the Bahamas, Jamaica, Puerto Rico, México (Cozumel, Banco Chinchorro), Serrana Bank (Colombia), Belize (record of Rützler et al. 2014), Panama (Bocas del Toro) and Curaçao In addition to Bahamas and Panama, we herein record material from Martinique and from other localities in Colombia (San Andrés, Old Providence and Cartagena). Remarks. Zea et al. (2009) separated the two sponge forms as different species, the free-living as Xestospongia deweerdtae sensu stricto, and the associated one as Xestospongia sp., “thin pink sheet over Plakortis”. However, Vicente et al. (2014) demonstrated, by molecular phylogeny, that even though the two forms have different spicule sizes, they are conspecific. Further detailed work by Vicente et al. (2016) showed that differences in spicule size also occur across geographical localities within each lifestyle. These inter-lifestyle and geographical differences in spicule size were also evident in our material (Table 3). In the geographic component, our specimens from continental localities, such as Cartagena and Panama, have slightly larger and considerably thicker spicules than in oceanic localities, such as the Bahamas and the San Andrés and Old Providence Archipelago. Vicente et al. (2014) hypothesized that the association of this species with Plakortis spp. is a mutualistic symbiosis, in which Plakortis is possibly favored by tissue extensions of X. deweerdtae that grow downward into Plakortis, which may facilitate ventilation to and from the basibiont. Also, X. deweerdtae could be favored by investing less energy in building its skeleton with smaller spicules, thanks to the thinly encrusting form it adopts, which may need less skeletal support (Vicente et al. 2014), although if under limited silicon availability one species may deprive the other of this nutrient (Vicente et al., 2016). Interestingly, the only free living specimen we have so far found in Colombia (INV-POR 1294, Islas del Rosario, Plate 2G), was thickly encrusting,

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 129 partly growing over another sponge, Mycale (Grapelia) unguifera, instead of a Plakortis; however, we did not have a Plakortis-associated specimen from the same area to check whether the spicule sizes differed. Xestospongia deweerdtae is distinguished from other Caribbean Xestospongia by its shapes and the rose color, and by having strongyles as spicules. Another Caribbean haplosclerid species with strongyles organized in an isodyctial skeleton is Haliclona strongylophora Lehnert and van Soest, 1996, but these are considerably shorter (up to 200 µm). We have not yet done detailed work on the species identity of the basibiont Plakortis of our material; it could either be P. deweerdtaephila or P. symbiotica as both species are known to be associated with X. deweerdtae (Vicente et al., 2016).

Xestospongia purpurea Rützler, Piantoni, van Soest and Díaz, 2014 Fig. 7, Plate 1D; Table 4

Xestospongia purpurea Rützler, Piantoni, van Soest and Díaz, 2014: 92, Figs. 4f, 41.

Studied material. Cartagena: INV-POR 1282, Isla Barú, bank in front of Mohana, patch reef, 9 m, coll. 9 m, S. Zea, 3 January 1998. Description. Shape, color and consistency: the only specimen collected was a mass about 5 cm in diameter, with two digitiform projections as primordial branches, 2-4 cm in length, up to 2 cm thick at their base. Surface even. Oscules relatively large, dispersed, 1-4 mm in diameter, with a slightly elevated edge. Color milky purple, with basal parts cream. Consistency hard, brittle. Skeleton: The ectosome is about 400 µm thick and comprises an upper tangential reticulum of oxeas I (thinner), somewhat confused, paucispicular (1–4 spicule tracts), forming meshes 60–150 µm in diameter, supported by a subsuperficial reticulum of thicker tracts of oxeas II (3–7 spicules, 30–120 µm thick), with meshes 200–500 µm in diameter. The choanosomal skeleton is an isodictyal rather confused reticulation, although ascending and interconnecting tracts can be discerned, 8–14 spicules and 240–260 µm thick, forming meshes of 300–700 µm diameter, built by both types of oxeas. Near the sponge surface, growing layers are clearly distinct, but the skeleton becomes more dense and confused as one goes deeper. The tracts have spongin cementing the spicules. Spicules: oxeas in two size classes, (1) oxeas I, fusiform, slightly curved, with sharp points, 192–242.4–326 x 9.5–12.3–18.7 µm; (2) oxeas II, hastate, larger and thicker, with ending slightly blunt and sometimes mammiform or telescopic, or asymmetric turning into strongyloxeas and styles, 347–278.5–503 x 13–24.3–33.2 µm. For comparison of sizes with the type material see Table 4.

130 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Figure 7. Microphotographs of the skeleton of studied material of Xestospongia purpurea from Cartagena. From top to bottom, spicules (upper panel), tangential view of the ectosome (middle panel), and perpendicular section of the choanosome at the surface showing the ectosome and the upper choanosome (lower panel).

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 131 Table 4. Size of spicules of Xestospongia purpurea by geographical area. Measurements in µm (minimum–mean–maximum). L=length, W=width. Belize type material (data from Rützler et al., 2014; Hol=holotype, Par=paratype).

Area Oxeas I Oxeas II Belize (Hol) L 240–316–350 340–383–420 W 4–6–8 15–17–20 Belize (Par) L * 370–387–400 W * 18–21–24 Cartagena L 192–242–326 347–279–503 W 9.5–12.3–19 13–24.3–33

Ecology. On reefs, at mid depth (9 m), living in the base of foliose corals. Distribution. Belize (Rützler et al. 2014); Colombia (Cartagena, Isla Barú). Remarks. When collecting the specimen, we thought it belonged to a branching Neopetrosia proxima (Duchassaing and Michelotti, 1864), but upon spicule examination it became clear, from the larger spicule size, that we dealt with a species of Xestospongia. Only when it was described we could assign the proper name to it. The original material from Belize, found in cryptic habitats (1-18 m depth), was encrusting to cushion shaped, with a knobbed surface and dispersed oscules, purple in color on top, with cream sides and base (Rützler et al., 2014). In addition to having the same two size classes of oxea, our specimen agrees with the Belizean original ones in color; its branch-like protuberances could be equivalent to the knobs of the Belizean specimens but with a greater growth. Interestingly, and to add to the variability of the species, in our specimen the first layer of the ectosome is built up exclusively of the thinner, smaller oxea. Perhaps new layers of growth were built up very fast in our specimen, so that spicules were not yet fully grown at the surface, whereas in deeper layers there were mature, large spicules, to which thinner, smaller ones, are being continuously added. By its shape, color, and the two spicule size classes, this species is clearly distinct from the other Xestospongia species in the Caribbean.

DISCUSSION

Previous records of Petrosia and Xestospongia from the Caribbean coast of Colombia were Petrosia (Petrosia) weinbergi (van Soest, 1980), Petrosia (Petrosia) pellasarca (de Laubenfels, 1934) and Xestospongia muta (Schmidt, 1870) (Zea 1987). With this work, Petrosia (Strongylophora) davilai, Xestospongia arenosa, Xestospongia deweerdtae and Xestospongia purpurea are added, increasing to three the known species of Petrosia and to four those of Xestospongia, the overall sponge

132 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 list to 154. According to the “World Porifera Database” (http://www.marinespecies. org/porifera, see van Soest et al., 2016a, b), there are currently eight valid species of Petrosia in the Greater Caribbean, vis. Petrosia (Petrosia) cretacea (Schmidt, 1870), Petrosia (Petrosia) incrustata (Alcolado and Gotera, 1986), Petrosia (Petrosia) massiva Lehnert and van Soest, 1996, Petrosia (Petrosia) pellasarca (de Laubenfels, 1934), Petrosia (Petrosia) weinbergi van Soest, 1980, Petrosia (Strongylophora) davilai (Alcolado, 1979), Petrosia (Strongylophora) dendyi (Hechtel, 1969), Petrosia (Strongylophora) hartmani (van Soest, 1980) and Petrosia (Strongylophora) stoneae (van Soest and Stentoft, 1988). Regarding Xestospongia, there are nine species, vis. Xestospongia caminata Pulitzer-Finali, 1986, Xestospongia deweerdtae Lehnert and van Soest, 1999, Xestospongia grayi (Hechtel, 1983), Xestospongia menzeli (Little, 1963), Xestospongia muta (Schmidt, 1870), Xestospongia portoricensis van Soest, 1980, Xestospongia purpurea Rützler, Piantoni, van Soest and Díaz, 2014, Xestospongia rampa (de Laubenfels, 1934) and Xestospongia wiedenmayeri van Soest, 1980. Xestospongia rampa was synonymized with X. muta by Zea (1987) after re-examination of their types. This view was followed by van Soest and Stentoft (1988), but it was apparently later ignored, as some authors have maintained X. rampa as a valid species (e.g., Lehnert and van Soest 1996; Rützler et al. 2014). Several of the species listed above have only been found and described once, thus their identity still needs to be reassessed. Among the shallow-water littoral and reef species (<40 m in depth), these are P. incrustata from Cuba, P. dendyi from Barbados, X. caminata from Jamaica and Puerto Rico, X. menzeli from the Northern Gulf of Mexico, X. portoricensis from Puerto Rico and X. wiedenmayeri from Curaçao. Petrosia cretacea from the Northeastern Gulf of Mexico and Florida is also only known from the original record but its depth of collection is unknown (Rützler et al., 2009). We have here confirmed the status and expanded the geographical range of P. davilai and of X. purpurea, although for the former there are previous records from Belize (Rützler et al., 2014) and Bahamas (Zea et al., 2014) of which we are sure, as we examined the material which was the basis of these records. In Tables 1, 2 and 3, a trend of larger and thicker spicules in specimens from the continental coast, in comparison to those from oceanic localities, is noticeable. This trend was first described by Zea (1987) and corroborated by Valderrama and Zea (2013) and Zea et al. (2014); it is assumed to be caused by greater silicon availability in continental localities brought about by rivers that flow from the mountainous interior. Here we have confirmed the finding of Vicente et al. (2016) that this trend even occurs within each of the forms of Xestospongia deweerdtae that have different spicule size, dependent on their free-living state or association with Plakortis spp. (Vicente et al., 2014).

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 133 ACKNOWLEDGMENTS

Taxonomical studies of sponges from the Colombian Caribbean have been carried out as part of several ecological, chemical and systematic studies funded by the Colombian Administrative Department of Science and Technology – COLCIENCIAS (grants CO–30003–33–81, 30003–154–83, 2105–09–030–86, 2105–09–023–93), the US National Science Foundation – NSF (grant INT–86117–17), INVEMAR (grants 220–50, 220–54, 220–95 and others), and Universidad Nacional de Colombia – Bogotá Campus (grants CINDEC 006–1982 and others). The work of J.A.S. at Santa Marta was funded by Universidad Nacional de Colombia’s National Program for Initiation in Research, Creation and Innovation 2013-2015 (grant HERMES 30422). This contribution was also funded by Universidad Nacional de Colombia – Caribbean Campus’ 2014 call for research funding to faculty (grant HERMES 26594). Sampling in the Bahamas was carried out on board R/V Seward Johnson I and II and R/V F.G. Walton Smith, through several grants from NSF to Professor J. R. Pawlik (The University of North Carolina, Wilmington) and travel support from COLCIENCIAS and Universidad Nacional de Colombia. Belizean material was analyzed during the “Workshop on the sponge fauna of Pelican Cays, Southern Belize” (1997, Carrie Bow Cay), funded by the Caribbean Coral Reef Ecosystem Program of Smithsonian Institution. Sponges from Panama were analyzed as part of the “PorToL Integrative Taxonomy Workshop 2012” at the Bocas del Toro field station of Smithsonian Tropical Research Institute. Those from Martinique were studied during the “2013 Training Course on the sponge biodiversity of the Caribbean Sea, workshop of La Martinique” and the “Kick-off meeting of the Associated International Laboratory MARRIO”, both funded by CNRS France. Laboratory and bench work was carried out at INVEMAR facilities in Santa Marta, under agreement with Universidad Nacional de Colombia. Collecting of Colombian specimens after 2000 was carried out under Decree 309-2003 of the Ministry of the Environment and Sustainable Development as part of the ongoing project “Sponges of the Colombian Caribbean” of INVEMAR’s Makuriwa – Museo de Historia Natural Marina de Colombia. Contribution 455 of CECIMAR, Universidad Nacional de Colombia – Sede Caribe, and 1158 of INVEMAR..

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RECIBIDO:14/09/2016 ACEPTADO: 03/05/2017

136 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Bol. Invest. Mar. Cost. 46 (1) 137-152 ISSN 0122-9761 Santa Marta, Colombia, 2017

DETECCIÓN DE CAMBIOS DE LA LÍNEA COSTERA AL NORTE DEL DISTRITO DE BUENAVENTURA MEDIANTE EL USO DE SENSORES REMOTOS

María Alejandra Cifuentes Ossa, Leidy Viviana Rosero Henao y John Josephraj Selvaraj

Universidad Nacional de Colombia, Sede Palmira, Departamento de Ingeniería, Grupo de Investigación en Recursos Hidrobiológicos. Carrera 32 No. 12-00 Chapinero, Vía Candelaria, Palmira, Valle del Cauca, Código postal: 763533, Colombia. [email protected], lvroseroh@ unal.edu.co, [email protected].

RESUMEN

Este estudio se enfoca en la detección de la magnitud del cambio de la línea costera al norte del Distrito de Buenaventura, en el Pacífico colombiano, durante un periodo de 30 años, en una costa donde la geomorfología incluye playas, acantilados, estuarios, deltas y marismas. Por medio de imágenes satelitales (Landsat MSS, ETM+ y OLI TIRS) se detectaron posiciones históricas de la línea costera, con el fin de identificar los procesos de cambio, en términos de erosión y acreción, desde 1986 hasta 2015. Se realizó un análisis estadístico para encontrar estimaciones de las distancias y tasas de cambio de las líneas costeras, usando la herramienta del Servicio Geológico de los Estados Unidos (USGS por sus siglas en inglés): Digital Shoreline Analysis System (DSAS). Las estadísticas procesadas como Net Shoreline Movement (NSM) y End Point Rate (EPR), dieron información acerca de la magnitud y la tendencia de los cambios de la línea costera. Los resultados indican que las áreas con procesos más avanzados de acreción corresponden a sectores en Boca San Juan, Puerto España y cercanos a playa La Concepción en el Departamento del Valle del Cauca y al sur de Chavica, en el Departamento del Chocó; todo ellos, en la zona norte del área de estudio. Sin embargo, es en esta área en donde particularmente también se encontraron los procesos más avanzados de erosión, alrededor de Chavica, playa El Choncho y un pequeño sector en la Bahía Málaga. Algunos sectores de la línea costera se mantuvieron en su mayoría estables, como las bahías Málaga y Buenaventura. En promedio se encontró una tasa de cambio de (-) 0.21 m por año en la líneas costera, que refleja su tendencia erosiva; con valores máximo de EPR de 26.92 m de acreción y (-) 21.01 m de erosión costera. Los procesos naturales como la influencia de la desembocadura de los ríos y el fenómeno El Niño han contribuido a estos cambios del litoral. Los procesos de erosión y acreción identificados pueden ser usados para reconocer zonas de priorización de gestión costera en el Pacífico colombiano.

PALABRAS CLAVES: Buenaventura, Pacífico colombiano, Cambios de la línea costera, Erosión, Acreción.

ABSTRACT

Detection of shoreline changes in the northern District of Buenaventura using remote sensing. This study focuses on detecting the magnitude of shoreline changes of the northern District of Buenaventura, in the Colombian Pacific, over a 30-year period, on a coast where the geomorphology includes beaches, cliffs, estuaries, deltas and salt marshes. Satellite imagery (Landsat MSS, ETM + and

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 137 OLI TIRS) were used to detect historical positions of the shoreline in order to identify the processes of change, in terms of erosion and accretion, from 1986 to 2015. Statistical analysis of changes was carried out to estimate distances and shoreline change rates, using a tool developed by the United States Geological Survey (USGS): Digital Shoreline Analysis System (DSAS). The statistics on Net Shoreline Movement (NSM) and End Point Rate (EPR), provided information about the magnitude and trends of changes in the shoreline. The results indicate that areas with more advanced processes of accretion correspond to sectors in Boca San Juan, Puerto España and near to La Concepción beach in the Department of Valle del Cauca and in the south of Chavica, in the Department of Chocó; all these sectors are located in the northern part of the study area. Also in the same sectors, particularly around Chavica, the most advanced processes of erosion were found, along with El Choncho beach and a small sector in the Malaga bay. Some sectors of the shoreline remained mostly stable, such as Malaga and Buenaventura Bays. Average shoreline change rate of (-) 0.21m per year was found, reflecting its erosive tendency with maximum EPR values 26.92m of accretion and (-) 21.01m for coastal erosion. Natural processes such as the influence of river discharge and El Niño phenomenon, have contributed to these shoreline changes. The identified erosion and accretion processes can be recognized as priority areas of coastal management in the Colombian Pacific.

KEY WORDS: Buenaventura, Colombian Pacific, Shoreline changes, Erosion, Accretion.

INTRODUCCIÓN

Las zonas costeras son de gran importancia dentro de la dinámica social y económica del Pacífico colombiano (Martínezet al., 2005). Sin embargo, esas zonas se encuentran cada vez más amenazadas por los cambios que ocurren a diversas escalas espaciales y temporales (Del Río et al., 2013) a causa de factores tanto naturales como de acción antropogénica, tales como el cambio en el nivel del mar (Orford et al., 1995; Wetzel et al., 2012), las condiciones de marea (Chen y Chang, 2009; Thébaudeau et al., 2013), los eventos meteorológicos extremos (Blott y Pye, 2004; Temitope y Oyedotun, 2014), las actividades portuarias y la gestión costera (Kaminsky et al., 2010; Sheik y Chandrasekar, 2011). Los procesos de cambio de las zonas costeras desencadenan importantes implicaciones ambientales y problemas socio-económicos para las poblaciones locales y los diferentes sectores productivos de la región, si no son contemplados oportunamente por los organismos territoriales competentes. En este sentido, el análisis de la línea costera, definida como la interfase entre la tierra y el mar (Gens, 2010), permite caracterizar las variaciones del medio ambiente costero (Wu et al., 2014) y se torna fundamental en la gestión de recursos, la protección del medio ambiente, el desarrollo costero sostenible, la planificación de los asentamientos y la zonificación de riesgos (Kumaret al., 2010; Rasuly et al., 2010; Kuleli et al., 2011). En Colombia, se han realizado importantes estudios relacionados al análisis de las zonas costeras y de los factores influyentes en los procesos de erosión y acreción. Para mencionar algunos, se destaca un estudio que tuvo lugar en las islas del Rosario, en el Caribe colombiano, entre 1954 y 2007, en el que se encontró que

138 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 aproximadamente 85% de la línea costera de esta área protegida presenta procesos de erosión (Restrepo et al., 2012). Por otro lado, Rangel-Buitrago et al. (2015) también estudiaron la erosión costera a lo largo de la costa Caribe colombiana, identificando procesos graves de erosión entre 1980 y 2014, en más de 50% de la línea costera. Para el Pacífico colombiano se desarrolló un diagnóstico de la erosión y sedimentación de la zona costera en el que además se describen variables geológicas y geomorfológicas (Posada et al., 2009). No obstante, estos estudios se han enfocado en la identificación y medición cualitativa de la erosión en el litoral colombiano, evidenciando la necesidad de determinar tasas de cambio o medidas cuantitativas de la erosión y acreción; de tal manera, que constituyan una herramienta para proyectar las amenazas de los ambientes marino-costeras y las comunidades asentadas en la región. Los Sensores Remotos (SR) han demostrado ser eficaces en análisis espacio-temporales de la línea costera (Chandrasekar et al., 2000; Kumar et al., 2010), debido a que mediante fuentes de datos históricos y actuales como los mapas, fotografías aéreas e imágenes satelitales analizadas en Sistemas de Información Geográfica (SIG), se crean oportunidades para los análisis temporales extensos y espacialmente detallados, en cuanto al reconocimiento de superficies terrestres y de los ambientes marinos (Vuorela et al., 2002; Kratzer et al., 2014). Un SIG es una herramienta que emplea la tecnología digital para describir o representar el mundo geográfico y para asociar y analizar información espacio- temporal. La principal ventaja del SIG es que permite identificar las relaciones espaciales entre las características y los cambios temporales dentro de un área de interés a lo largo del tiempo. Para medir y monitorear los cambios costeros el SIG se ha utilizado ampliamente en la extracción de la línea costera, para superponer mapas multitemporales de la costa y detectar los cambios en el tiempo. Recientemente el estudio de los cambios del litoral ha sido automatizado con el uso del software DSAS (Digital Shoreline Analysis System) para diferentes productos de satélite, como las imágenes Landsat, por ejemplo. Mediante el software se logran estimar tasas de cambio del desplazamiento de la costa (Sheeja y Ajay-Gokul, 2016). En este sentido, este estudio propone detectar mediante el uso de SR y SIG, la magnitud de los cambios espaciales de la línea costera al norte del Distrito de Buenaventura, en el Pacífico colombiano, en términos de erosión y acreción, durante un periodo de 30 años.

ÁREA DE ESTUDIO

Buenaventura se encuentra en la costa Pacífica colombiana (Figura 1), en la región noroeste de América del Sur (Invemar, 2002). La línea de la costa pacífica colombiana se extiende por aproximadamente 1576 km. La región es conocida por sus fuertes lluvias, numerosos ríos y vegetación exuberante (Correa y Morton, 2010).

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 139 Figura 1: A. Área de interés al norte del Distrito de Buenaventura, localizado en la B. Costa Pacífica colombiana.

El Distrito Especial Portuario, Ecoturístico y Biodiverso de Buenaventura (Figura 1) está localizado entre las estribaciones de la cordillera Occidental y el océano Pacífico a 3°53’ N y a 77°04’ O. Buenaventura es el municipio más grande del departamento de Valle del Cauca, sus 6078 km2 de superficie representan la tercera parte del área departamental, y es el segundo con más población. Es también el primer puerto del país y lugar de concentración de las principales actividades comerciales de la región (Martínez et al., 2005). El área de interés se ubica al norte del Distrito de Buenaventura, entre Chavica, Departamento del Chocó y al sur de la Bahía de Buenaventura,

140 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Departamento del Valle del Cauca (Figura 1) extendiéndose por una distancia de 156 km, de la costa Pacífica colombiana. Esta área incluye diferentes características morfológicas, entre las cuales se encuentran playas, acantilados, estuarios, deltas y marismas (Alarcón et al., 2001; Lara et al., 2008).

MATERIALES Y MÉTODOS

Se emplearon imágenes satelitales Landsat (Land Remote Sensing Satellite) Nivel 1 de 1986, 2001 y 2015 (Tabla 1), correspondientes a la dirección geográfica Path/Row (Latitud y Longitud) 10/57, como datos primarios para extraer las líneas costeras; adquiridas del Servicio Geológico de los Estados Unidos (USGS) (Glovis, http://glovis.usgs.gov/), con una resolución espacial de 30 m. Las imágenes de satélite Landsat Nivel 1 de media resolución, aunque son sistemáticamente corregidas, pueden traer consigo defectos como distorsiones radiométricas y geométricas, ocasionadas por variaciones en la altitud y la velocidad de la ubicación de los sensores con respecto a la tierra (Lillisand y Kiefer, 2000). Por tanto, se hizo necesario aplicar un pre-procesamiento a las imágenes, mediante la georreferenciación (con puntos de control terrestres) y la asignación del sistema de coordenadas apropiado (WGS 84, UTM Zona 18N), usando el software ArcGIS 10.2. Posteriormente, se realizó la construcción de pirámides mediante el método de convulación cúbica y la aplicación de función máscara (en ArcGIS); para mejorar la resolución de la banda espectral Infrarrojo cercano (NIR) a emplear (Tabla 1). La longitud de onda del NIR posibilita combinaciones espectrales que identifican claramente los límites terrestres del agua, para la delimitación de la línea costera (Van y Binhz, 2009; Kumaravel et al., 2013; Gómez et al., 2014).

Tabla 1: Imágenes satelitales empleadas en el desarrollo del estudio. Fecha de Resolución espectral Modo espectral Satélite/Sensor adquisición (N° bandas) (N° de banda usada) Landsat 5/Sensor MSS 19/02/1986 4 4 (NIR) Landsat 7/Sensor ETM+ 09/04/2001 8 4 (NIR 1) Landsat 8/Sensor OLI TIRS 11/06/2015 11 5 (NIR)

Digitalización y extracción de la línea costera Mediante Clasificación No Supervisada Iso Cluster (CNS) en ArcGIS (Dellepiane et al., 2004), con la previa definición de tres clases de superficies (cuerpos de agua, superficie terrestre y nubosidad), y la aplicación del Índice de agua “Modified Normalized Difference Water Index” (MNDWI) (Ghoneim et al., 2015) (Ecuación 1), se realizó la interpretación de las características de la imagen del área de interés.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 141 MI reenI reenI (1)

Dónde: “Green” corresponde a la banda verde (banda 2 para las imágenes de 1986 y 2001, banda 3 para la imagen de 2015) y NIR Una vez obtenida una clara demarcación de la frontera tierra-agua, se digitalizaron las líneas costeras y se exportaron en formato shapefile. Las líneas costeras digitalizadas se diferenciaron en tres colores, uno para cada año de estudio (1986, 2001 y 2015) y se superpusieron en un mapa, como se observa en la Figura 2.

Figura 2: Mapa de líneas costeras extraídas para los años 1986, 2001 y 2015, al norte del Distrito de Buenaventura.

Identificación y análisis de la tasa de cambio de la línea costera Las líneas costeras detectadas y extraídas del Distrito de Buenaventura y su entorno inmediato en el Pacífico colombiano, fueron analizadas mediante la herramienta del USGS: Digital Shoreline Analysis System (DSAS), versión 4.3; empleada como una extensión del software ArcGIS. DSAS fue desarrollado para calcular tasas de cambio de la línea costera desde el análisis de datos en series de tiempo, almacenados en SIG (Thieler y Danforth, 1994; Brooks y Spencer, 2010;

142 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 González-Villanueva et al., 2013). El cambio de la costa se calcula mediante transectos ortogonales a la línea costera, en una separación definida por el usuario, para evaluar los cambios y tendencias históricas de la misma, que se informan en una tabla de atributos. Existen numerosos ejemplos del uso del DSAS en el contexto internacional, sin embargo en el contexto nacional esta herramienta no ha llegado a ser explorada y empleada ampliamente. Para emplear DSAS, se requirió crear una Geodatabase unificando las líneas costeras digitalizadas (de los tres años de interés) y una línea basal a partir de la línea costera de 1986, direccionada hacia el mar (Thieler et al., 2009), además de una serie de transectos ortogonales, desde la línea basal hacia las líneas costeras adjuntas. Los transectos fueron separados entre sí a una distancia de 500 m y ubicados a un ángulo aproximado de 90 grados. Para evaluar el cambio de las líneas costeras de análisis, se procesaron las estadísticas Net Shoreline Movement (NSM) y End Point Rate (EPR); las cuales proveen información acerca de la magnitud y las tendencias de los cambios de la línea costera. NSM informa acerca de la distancia entre la línea costera de análisis más antigua y la más reciente, para cada transecto; por lo que permite realizar un análisis comparativo del cambio total en la dinámica del litoral costero durante el periodo de tiempo que comprende el estudio. Sin embargo, la estadística estimada por DSAS de mayor connotación y mayormente empleada es End Point Rate (EPR), dado que es una tasa de cambio que se calcula mediante la división entre la distancia del movimiento de la línea costera y el tiempo transcurrido entre la línea costera más antigua y la más reciente (Thieler et al., 2009); por tanto, debe ser comprendida como la cantidad en metros del desplazamiento de la línea costera, en el periodo de análisis. Los procesos de erosión y acreción determinados fueron clasificados en cinco categorías de evolución costera, como se muestra en la Tabla 2.

Tabla 2: Clasificación de los procesos de erosión y acreción de la línea costera, con base en estadística tasa de cambio EPR (Del Río et al., 2013; Natesan et al., 2015).

Clase Rango EPR (m/año) Clasificación de los procesos de cambios de la línea costera 1 <-15 Erosión muy alta 2 <-5 a -15 Erosión alta 3 <-2 a -5 Erosión moderada 4 -2 a <2 Estable 5 >2 a 5 Acreción moderada 6 >5 a <15 Acreción alta 7 >15 Acreción muy alta

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 143 RESULTADOS

El análisis de 156 km de la línea costera desde 1986 hasta 2015, al norte del Distrito de Buenaventura, comprendiendo las bahías Málaga y Buenaventura en el Departamento del Valle del Cauca, permitió encontrar que el mayor porcentaje (48.63%) de los 292 transectos ortogonales a la línea costera analizada identificaron al área de estudio como estable. Sin embargo, 28.42% de la línea costera reflejó procesos de erosión y 22.95% de acreción; teniendo en cuenta que los máximos cambios de la línea costera en términos de erosión y acreción fueron de (-) 21.01 y 26.92 m/año (valores EPR, Figura 3), respectivamente. En promedio se encontró una tasa de cambio de (-) 0.21 m por año en las líneas costeras, este EPR negativo se obtuvo por la fuerte influencia de los valores altos de erosión identificados principalmente en el norte del área de estudio, en sitios alrededor de Chavica y Playa El Choncho.

Figura 3: EPR calculado para cada transecto de análisis de las líneas costeras en el área de estudio.

Para el caso del NSM, la mayor distancia encontrada fue de 800.55 m (Figura 4), identificada en el sector de Playa La Concepción, en el Valle del Cauca. Este movimiento neto de la línea costera refleja un proceso de acreción entre 1986 y 2015, que se reconoce con la expansión de superficie emergida en una península, mediante la comparación de las imágenes Landsat y las imágenes disponibles en Google Earth. El proceso erosivo más extremo de cambio de la línea costera, identificado en el análisis del área de estudio, corresponde a una distancia de (-) 624.72 m (Figura 4) de movimiento neto (NSM), detectado entre 1986 y 2001, por la posible pérdida o inmersión de superficie terrestre en el sector de Playa El Choncho. Los procesos más avanzados de acreción se identificaron alrededor de Boca San Juan, Puerto España y cercanos a Playa La Concepción en el Valle del Cauca y al sur

144 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Figura 4: NSM calculado para cada transecto de análisis de las líneas costeras en el área de estudio de Chavica, en el Chocó; todos ellos al norte de la bahía de Buenaventura. Los procesos más avanzados de erosión, se detectaron alrededor de Chavica, playa El Choncho y un pequeño sector en bahía Málaga. En áreas de Juanchaco y de la bahía de Buenaventura, se identificaron menores escalas de procesos de erosión. Sin embargo, en su mayoría, la línea costera de las bahías Málaga y Buenaventura se identificó como estable (Figura 5).

Figura 5: Mapa mostrando procesos de erosión (colores rojos) y acreción (colores verdes) identificados al norte del Distrito de Buenaventura entre 1986 y 2015, usando DSAS.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 145 DISCUSIÓN

Las zonas costeras son sistemas geomorfológicos dinámicos en los que los cambios tienen lugar de manera continua (Del Río et al., 2013), a diversas escalas temporales (corto, mediano y largo plazo). La detección de tasas de erosión y acreción de la línea costera, se torna fundamental para entender los procesos de cambio de las zonas costeras. La erosión, entendida generalmente como la pérdida o inmersión de superficie terrestre y la acreción, como el depósito o reorganización de sedimentos o materiales; son ambos desafíos actuales para las comunidades, la infraestructura y los ecosistemas costeros (Collins y Sitar, 2008; Katz y Mushkin, 2013). Una característica importante de la región Pacífica de análisis es la ocupación del territorio. Buenaventura es el municipio más grande del Valle del Cauca y el segundo con más población (alrededor de 324207 habitantes) (Martínez et al., 2005), pero es también el lugar de concentración de la población en el litoral Pacífico de interés, permitiendo percibir que la costa Pacífica sigue poco poblada, en comparación con la costa Caribe colombiana. En su mayoría la configuración de la línea costera del área de estudio, se constituye por playas, acantilados, estuarios, deltas y marismas (Lara et al., 2008); en este sentido, es pertinente considerar como preponderante el análisis de las causas naturales para comprender los cambios de la línea de la costa, dado las particularidades de uso y ocupación de la misma (Komar, 2000; Del Río et al., 2013). Las causas naturales, pueden ser atribuidas a factores relacionados con la geología y ecología de la región, al presentar cercanía a sustratos y plataformas rocosas, estuarios, manglares y desembocaduras de los ríos (Benavente et al., 2007). En el área de estudio, el río de mayor caudal y profundidad es el San Juan, considerado además el de mayor aporte de sedimentos en la costa Suramericana (Restrepo y Kjerfve, 2000), ubicado en el departamento del Chocó (IDEAM, 2013). Este río, presenta su desembocadura al océano seccionada en dos vertientes, la primera justo al lado de Chavica y la segunda en Boca de San Juan, influenciando de manera significativa procesos de acreción como los que fueron identificados en el sector de Boca San Juan, Puerto España y al sur de Chavica, a causa de procesos de arrastre, descarga y deposición de sedimentos por acción del flujo de este cuerpo de agua. Por otra parte, la zona costera del Pacífico colombiano, se ve influenciada por eventos El Niño, por su posición geográfica en el canal dinámico de las ondas Kelvin ecuatoriales asociadas al fenómeno ENSO; en la cual logra registrar aumentos del nivel del mar, del orden de 30 cm, en el caso de eventos fuertes y de entre 10 y 15 cm, en eventos moderados (Rangel y Montealegre, 2003). De acuerdo con el índice ONI (Oceanic Niño Index), calculado por la NOAA (National Oceanic and Atmospheric

146 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Administration (http://www.cpc.ncep.noaa.gov/products/analysis_monitoring/ensostuff/ ensoyears.shtml), durante el período de estudio se presentaron 15 eventos El Niño, de los cuales, los más cercanos a las fechas de las imágenes trabajadas, tuvieron lugar en 1987 y 2015; ambos clasificados eventos fuertes, que se relacionan con los procesos de flujo y re-organización de sedimentos a lo largo del litoral. Los aumentos de marea por acción de El Niño, al ser amplificadas por el incremento del nivel del mar como consecuencia del cambio climático, han propiciado la inundación de asentamientos humanos a lo largo de las costas; como es el caso puntual de los cascos urbanos de Bahía Solano y Tumaco, ubicados al norte y al sur del área de estudio. La inundación ocurrió durante los meses de septiembre, octubre y noviembre de 1997 propició la erosión de la costa y cambios en el paisaje, por la inmersión de grandes superficies de playas e islas de barrera (Posada et al., 2009; IDEAM, 2013). En su mayoría la línea costera de las bahías Málaga y Buenaventura fue categorizada como estable, situación que podría ser explicada porque las costas de esta zona están formadas principalmente por rocas sedimentarias, que se estructuran compactamente en forma de acantilados, presentando pendientes muy marcadas (Invemar, 2002; Posada et al., 2009). En los sectores de Chavica, Playa el Choncho y Boca San Juan, donde se encontraron los procesos más significativos de cambio de la línea costera, tanto de erosión como de acreción, fueron constatados con el uso de imágenes satelitales de Google Earth. En la Figura 6 se pueden observar los cambios de erosión (marcados con flechas rojas) y de acreción (flechas verdes), en 1986 hasta 2014 y 2016. Adicionalmente, el diagnóstico de la erosión y sedimentación en la zona costera del Pacífico colombiano, realizado por Posada et al. (2009), permitió confirmar que los sitios que se registran en este estudio corresponden con los registrados anteriormente con problemas de erosión y acreción en los departamentos del Chocó y Valle del Cauca, tal es el caso de Chavica, Playa La Concepción, Boca San Juan, Ladrilleros, Juanchaco, bahía de Buenaventura y La Playita. Correa y Gonzalez (2000) señalan además que la erosión costera durante el siglo XX causó la reducción del área de habitabilidad, con la reubicación de un pueblo denominado El Choncho, en uno de los sitios que consecuentemente se registran mediante este estudio como uno de los que experimenta la más elevada erosión del área de estudio. Los procesos de erosión y acreción identificados, podrían ser usados para reconocer puntos de priorización de gestión costera en el Pacífico colombiano. Por ejemplo, las áreas de Chavica, Playa El Choncho, y un pequeño sector en bahía Málaga, todos ubicados al norte del área de estudio y con presencia de pequeños asentamientos humanos, en las que se detectaron las mayores tasas de erosión (Figura 5), son áreas en que se sugiere mayor atención por parte las autoridades competentes.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 147 Figura 6: Imágenes satelitales mostrando cambios costeros (erosión = flechas en rojo, acreción = flechas en verde) en los sectores de Chavica, Playa El Choncho y Boca San Juan, al norte del área de estudio.

148 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 CONCLUSIONES

La línea costera y la costa al norte del Distrito de Buenaventura está siendo erosionada a una tasa promedio de (-) 0.21 m por año. Especialmente el norte del área de estudio que comprende sectores del Chocó y del Valle del Cauca, desde Chavica hasta Playa El Choncho se está erosionando a un ritmo más rápido, alcanzando los (-) 21.12 m por año. No obstante, la evolución de la costa analizada mediante el fenómeno de la acreción, permitió reconocer zonas de mayor deposición o reorganización de sedimentos alrededor de Boca San Juan, Puerto España, Playa La Concepción y al sur de Chavica, también al norte del área de estudio. Los resultados abordados desde las estadísticas EPR y NSM, en términos de tasas de cambio (para la primera) y distancias del movimiento de la línea costera (mediante la segunda estadística), permiten reconocer las diferentes variaciones de la línea costera, así como la tendencia general de la misma. Sin embargo, el resultado del mapa del cambio de la línea costera podría resultar más útil para las autoridades de manejo de zonas costeras en el oficio de orientar los planes de manejo pertinentes y la regulación de las zonas costeras. Los resultados que en este trabajo se presentan, al describir procesos de cambio de la línea costera, en tasas y distancias del movimiento, representan una base científica cuantificable de los procesos erosivos y de redistribución de sedimentos que ocurren en el área de estudio del Pacífico colombiano. Resultados, que se consideran a su vez una base para proyectar potenciales cambios y establecer estrategias pertinentes de adaptación y mitigación de los impactos. El escaso conocimiento científico de la dinámica ambiental y geomorfológica del área de estudio, en la costa Pacífica colombiana, hace necesaria la evaluación de las diferentes características que intervienen en los fenómenos de erosión y acreción, como el clima, la oceanografía, las características sedimentarias y tectónicas de la zona, entre otras. Pese a esto, intentar explicar los procesos de cambio detectados, en términos de erosión y acreción, como consecuencia de la influencia de factores naturales (procesos de flujo y redistribución de sedimentos por acción del cauce de los ríos y el fenómeno El Niño), permite reconocer que éstos pueden estar condicionando en el mediano plazo los procesos de cambio de la línea costera del área de estudio. Los sensores remotos y los SIG demostraron ser herramientas útiles para el análisis de la línea costera en regiones extensas y de acceso limitado por cuestiones de seguridad y características del paisaje, como el área de estudio. La metodología expuesta puede ser empleada para la elaboración de modelos de predicción a mediano y largo plazo de la morfodinámica de las zonas costeras, tanto en el Pacífico colombiano, como en otras áreas de especial importancia para el país.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 149 AGRADECIMIENTOS

A la Universidad Nacional de Colombia, Sede Palmira, en especial a la Dirección de Investigación y Extensión, por el apoyo financiero y logístico para la realización de este estudio y al grupo de investigación en Recursos Hidrobiológicos por su colaboración pertinente. Al USGS Global Visualization Viewer por proveer datos e información de forma gratuita, como las imágenes Landsat utilizadas.

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RECIBIDO: 16/09/2016 ACEPTADO: 03/05/2017

152 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Bol. Invest. Mar. Cost. 46 (1) 153-170 ISSN 0122-9761 Santa Marta, Colombia, 2017

POPULATION STRUCTURE OF GRENADIER FISH COELORINCHUS CAELORHINCUS IN DEEP WATERS OF THE COLOMBIAN CARIBBEAN COAST

Jorge Paramo, Jasney Motta and Javier De La Hoz

Universidad del Magdalena, Grupo de Investigación Ciencia y Tecnología Pesquera Tropical (CITEPT). Carrera 32 No. 22-08 Avenida del Ferrocarril, Santa Marta, Colombia. [email protected]. co, [email protected], [email protected]

ABSTRACT

The objective of the study is to describe the patterns of spatial distribution and size structure of Coelorinchus caelorhincus in deep-sea waters of Colombian Caribbean. The samples were collected with trawling in depths between 200 and 550 m. Statistically significant differences in the sizes of the sexes were found, indicating sexual dimorphism. The length structure by depth strata showed a size increase with depth for both females and males. The length at sexual maturity in females was 17.238 cm TL. The spatial distribution indicates that in the northeastern area the higher aggregations were off the coast of the Magdalena River, off Santa Marta and Riohacha cities. In the southwestern area the higher aggregations were towards the northern part of the Urabá Gulf.

KEY WORDS: Coelorinchus caelorhincus, Spatial distribution, Size structure, Colombian Caribbean.

RESUMEN

Estructura poblacional del pez macrúrido Coelorinchus caelorhincus en aguas profundas de la costa Caribe de Colombia. El objetivo de este estudio es describir los patrones de distribución espacial y estructura de tallas de Coelorinchus caelorhincus en aguas profundas del Caribe colombiano. Las muestras fueron tomadas con arrastre en profundidades entre 200 y 550 m. Existen diferencias significativas en las tallas de los sexos, indicando dimorfismo sexual. La estructura de longitud por estrato de profundidad mostró un incremento en talla con la profundidad para hembras y machos. La longitud de madurez sexual en hembras fue 17.238 cm LT. La distribución espacial indica que en el sector nororiental las altas agregaciones estuvieron afuera del río Magdalena, afuera de las ciudades de Santa Marta y Riohacha. En el sector suroccidental las altas agregaciones estuvieron hacia la parte norte del golfo de Urabá.

PALABRAS CLAVES: Coelorinchus caelorhincus, Distribución espacial, Estructura de tallas, Caribe colombiano.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 153 INTRODUCTION

The family Macrouridae is distributed to great depths from the Arctic Ocean to Antarctica and members of the family are among the most abundant of deep-sea fish (Brandt et al., 2007). The feeding spectrum of macrurids fish is very wide, occupying different habitats and are known as generalist predators; they dominate deep-sea ecosystems due to their great abundance and are also important top predators in deep-sea environments. Therefore, they play a vital role in many communities controlling prey populations, exerting selective pressure and influencing the dynamics of the community in general (Drazen et al., 2001). Coelorinchus caelorhincus is a rat tail or grenadier fish (family Macrouridae) that dominates fish communities in the deep continental margins around the world (Merret and Haedrich, 1997). The grenadier fish reaches a total length of 50 cm, is a bentho-pelagic species with depth ranges from 90 to 1250 m (Reiner, 1996), but usually is found at depths of 200-500 m (Cohen et al.,1990), with a wide spatial distribution in the Mediterranean sea (Sever et al., 2008). Coelorinchus caelorhincus is widely distributed from the northern Mediterranean to southern Norway, including Shetland, the Faroes Islands, off southern Iceland in the east Atlantic from Cape Verde to southeastern Greenland (Filiz et al., 2006). In the Colombian Caribbean this species is found with frequency of occurrence (%F) in catches of 93.30% and with a 16.71% in biomass and 20.21% in abundance (Paramo et al., 2012). In another study in the Colombian Caribbean, Polanco et al. (2010) found that rattail fish have a frequency of occurrence of 32.29%. However, deep-sea species (including C. caelorhincus) are cataloged in a vulnerable state of conservation, and not suitable for sustainable exploitation, since either the biological traits such as late sexual maturity, long life expectancy, low growth, slow natural mortality rate, intermittent recruitment and sporadic spawning, making them especially vulnerable and have been little studied or have not been studied (Koslow et al., 2000; Morato et al., 2006; Drazen and Haedrich, 2012). Therefore, for sustainable use of deep water organisms, and to prevent overfishing we need a set of management strategies for conservation and fisheries management (Paramo et al., 2012). Thus, only a fishery with appropriate management measures based on available scientific information guarantees the sustainability of a resource through time, therefore it is necessary to understand biological indicators such as distribution, length structure, length-weight relationships and reproductive aspects of the main commercial species in order to know the impact that fisheries cause to their populations. The aim of this work is to describe the spatial distribution patterns of biomass and length structure of C. caelorhincus in deep waters of the Colombian Caribbean.

154 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 MATERIALS AND METHODS

Study area Samplings were conducted in August and December 2009 and March and May 2010. Data were collected by trawling with sampling design stratified by depths ranging from 200 to 550 m (based on 100 m strata intervals) in the Colombian Caribbean Sea. The suitable locations for trawl were determined by using a commercial echosounder FURUNO FCV 1150 with a transducer at a frequency of 28 kHz, on a grid of 87 stations, with at least two hauls per 100 m depth stratum (Figure 1). Samples were collected by a commercial shrimp trawler using a trawl with a cod-end mesh size of 44.5 mm from knot to knot. No trawling was done between Cartagena and Magdalena River due to the irregular depth profile in this zone. The haul duration was 30 min and the distance swept by the net was estimated by means of a GPS Garmin MAP 76CSx. The deep-sea fish catch from each haul was analyzed for biomass (kg/ km2). The swept area was estimated from the spread of the net (11.58 m) and the speed of the vessel (average 2.5 knots) (Gunderson, 1993; King, 2007).

Figure 1. Study area in the Colombian Caribbean Sea. Circles indicate the sampled stations.

Size structure The total weight, sex, and number of individuals of C. caelorhincus from each station were recorded. All the specimens were weighed (total weight, g), and

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 155 the total length (TL, cm) was measured with 2 cm of length interval. It is known that macrourids have frequently broken tails, but in this case we used only specimens with perfect tails. In addition, standard length (SL), body height (BH), head length (HL) and eye diameter (ED) were measured. Mann-Whitney U test was used to test for significant differences between sexes, area and depth strata of total length (Gotelli and Ellison, 2004). To determine which strata contributed to the observed significant differences, multiple comparisons using the Nemenyi and Dunn test were computed (Zar, 2009).

Length at sexual maturity (TL50%) The maturity of C. caelorhincus was evaluated considering four macroscopic maturity stages for females (Vazzoler, 1996). For estimation of maturity size we considered stages I and II as immature and stages III and IV as mature. Length at sexual maturity (TL50%) was modeled by fitting the logistic function of a mature specimen proportion with 2 cm of length interval of TL. The curve was fitted by least-square minimization using a nonlinear regression to obtain the estimated parameters and TL50%.

P(l) = 1 1+exp (a b TL)

Where P(l) is the mature female proportion, a and b are the parameters estimated and TL is the total length. The length at 50% maturity is TL50% = (-a/b) (King, 2007).

Morphometric relationships The length-weight relation was determined by adjusting the potential equation WT=aTLb by logarithmic transformation lnWT=lna+blnTL, where WT is the total weight in g, TL is the total length in cm, a is the intercept and b is the slope. As a measure of goodness of fit, the determination coefficient (r2) was used. A confidence interval of 95% for b was estimated and Student t-test was applied to determine if the species presented isometric growth (H0: β = 3, α = 0.05). The morphometric relations total length (TL) vs standard length (SL), TL vs body height (BH), TL vs eye diameter (ED) and TL vs head length (HL) were performed using least squares fitting to linear equation Y=a+X*b, where a (intercept), b (slope), Y for TL and X for the independent variables (SL, BH, ED and HL). To evaluate differences in linear relationships between sexes, an analysis of covariance was performed (ANCOVA) (Zar, 2009).

156 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Principal components analysis (PCA) with the log-transformed data was performed to explore patterns of variation between morphometric measurements of north and south. Analysis of the PCA was used on the correlation matrix of the parameters analyzed. In multivariate analysis to morphometric differences between northeastern and southwestern measurements were standardized using TL, which normalizes the individuals to the overall mean standard length to correct for correlation with body size (Tudela, 1999; Salini et al., 2004; Pinheiro et al., 2005; Kristoffersen and Magoulas, 2008). The measurement was adjusted by the following allometric equation , such that the standardized value of this variable of an individual of size Xi is given by:

TL b McMx TLi ,

where TL is the mean total length, b is the slope, within areas, on logarithms of Mx and TL. This standardization normalizes the individuals in a sample to a single, arbitrary size, common to all samples, and maintains the individual variation (Tudela, 1999). Then, morphometric characteristics were analyzed using multivariate analysis Non-metric Multidimensional Scaling (NMDS) to generate two-dimensional graphics of morphometric indices between northeastern and southwestern individuals (Gotelli and Ellison 2004; Manly, 2004). We performed an analysis of similarity (ANOSIM) (Clarke, 1993) to test the degree of significance of differences between groups in terms of morphometric indices in the NMDS. ANOSIM output is a test statistic (R) that is equal to 1 if there are differences between zones and 0 if there are no differences between zones. Then, we calculated the percentage contribution of each morphometric measure to differences between areas by means of similarity percentages (SIMPER) (Gotelli and Ellison, 2004).

Spatial distribution The spatial distribution of biomass was carried out using geostatistical modeling (Rivoirard et al., 2000; Paramo and Roa, 2003), using a regionalized biomass variable by station of C. caelorhincus (kg/km2). The experimental variogram is defined as the variance of difference between values that are h units apart.

1 N (h) 2 ˆ ⎡ ⎤ γ(h) = ∑ ⎣z(xi ) − z(xi + h)⎦ 2N(h) i=1

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 157 ˆ Where γ(h) is semivariance, h is a vector of distance and direction, N(h) is the number of pairs of observations at distance h and given direction, z(xi) is the fish density (kg/km2) of C. caelorhincus for the ith data point. Spherical, Gaussian and exponential variograms were fitted and selected according to the weighted least-square criterion (Cressie, 1993). Finally, ordinary point kriging was used to reproduce the stochastic processes across the region of interest, i.e. the mean density inside the spatial distribution area (Isaaks and Srivastava, 1989). To estimate the variance of the mean fish density, the intrinsic geostatistical method was applied, in which the variance is dependent on the geometry in the area of spatial distribution, the sampling design, and the variogram structure (Petitgas and Prampart, 1995; Rivoirard et al., 2000). The spatial analysis was carried out in the R software (geoR library) (Ribeiro and Diggle, 2001).

RESULTS

Statistically significant differences were found in size between sexes for all the study area and the northeastern and southwestern sectors for C. caelorhincus (Figure 2, Table 1), which revealed sexual dimorphism (p=0.00). Males were smaller than females. When size structure analysis is done with geographical area significant differences were found (p=0.00), both females and males, individuals in the north are larger than the south. The size structure for females of C. caelorhincus varied between 10.40 and 30.00 cm TL (mean 21.26±3.80 cm TL) and for males between 10.55 and 29.30 cm TL (mean 19.12±2.91 cm TL) (Table 1). Size structure by depth strata showed an increase with depth in both females and males (Figure 3, Table 2). In addition, the largest number of individuals was found in strata 300-400 and 400-500. The mean size (TL) in females of C. caelorhincus differs significantly between 300-400 vs 400-500 and 300-400 vs >500 strata. In males the mean size differ significantly in 300-400 vs >500 and 400-500 vs >500 strata (Table 3).

Table 1. Descriptive statistics of size structure of de C. caelorhincus, total length (TL, cm) and total weight (WT, g) by sex, northeastern area (Ne) and southwestern area (Sw). Standard Characteristic Sex N Min. Max. Mean P deviation Total F 196 10.40 30.00 21.26 3.80 TL 0.000 Total M 140 10.55 29.30 19.12 2.91 Ne F 154 10.40 30.00 21.77 3.77 TL 0.000 Sw F 42 12.70 26.10 19.40 3.33 Ne M 100 10.55 29.30 19.48 3.03 TL 0.000 Sw M 40 14.45 26.20 18.23 2.40 Total F 196 3.40 98.70 36.16 20.73 WT 0.000 Total M 139 3.50 101.59 24.26 13.80

158 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Figure 2. Frequency distributions of total length (TL, cm) of C. caelorhincus by sex, northeastern area and southwestern area in the Colombian Caribbean.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 159 Figure 3. Frequency distributions of total length (TL cm) by depth strata of C. caelorhincus in the Colombian Caribbean.

Table 2. Descriptive statistics of length structure of C. caelorhincus, total length (TL cm), by depth strata. Strata I: 200-300 m; II: 300-400 m; III: 400-500 m; IV: >500 m. Strata Sex Min. Max. Mean Standard deviation I F 18.10 23.80 21.69 1.85 II F 10.40 27.60 19.20 3.48 III F 14.09 27.60 22.36 3.25 IV F 17.60 30.00 23.90 3.05 I M 17.20 22.00 19.63 2.25 II M 10.55 29.30 18.33 2.67 III M 14.45 26.20 19.32 2.89 IV M 17.20 27.00 22.15 2.02

Table 3. Nemenyi and Dunn test of differences between the mean of total length for C. caelorhincus, by depth strata. Strata I: 200-300 m; II: 300-400 m; III: 400-500 m; IV: >500 m. Strata Female Male I - II 0.072 0.488 I -III 0.794 0.973 I - IV 0.132 0.138 II -III 0.000 0.118 II -IV 0.000 0.000 III - IV 0.037 0.001

The size at sexual maturity in females was 17.238 cm TL with values of logistic function a=16.551 and b=-0.096, r2=0.958 (Figure 4).

160 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Figure 4. Size at sexual maturity (LT50%) in females of C. caelorhincus in the Colombian Caribbean.

The regression of total weight with total length for both females and males were significant (p<0.001) and weight variability is explained by about 90% for both sexes (Table 4). In females, growth was positive allometric while in males it was isometric. The relation TW vs TL for combined sexes showed a positive allometric growth. ANCOVA showed that there are not significant differences between the slopes of females and males in the weight-length relationship.

Table 4. Parameters of length-weight relationship in females and males of C. caelorhincus. F P Relationship Sex a a (C.I. 95%) b b (C.I. 95%) r2 t-test (b) (ANCOVA) (ANCOVA) All 0.002 0.001 to 0.002 3.250 3.144 to 3.356 0.915 0.000 - - W=aTLb F 0.001 0.001 to 0.002 3.351 3.222 to 3.480 0.930 0.000 0.235 0.628 M 0.003 0.002 to 0.005 3.019 2.816 to 3.222 0.862 0.854

The morphometric relationships between TL vs SL, BH, ED y HL showed high coefficients of determination (>0.85) (Table 5). ANCOVA showed that there are significant differences between the slopes of females and males in relationships TL vs BH and TL vs ED (Table 5). The principal component analysis of the morphometric measurements of female C. caelorhincus indicates that the first two components explain 88.00% of the total variance and show separation in northeastern and southwestern areas. In males, the first two components explain 76.68% of the total variance and show separation between northeast and southwest (Figure 5). In females, the first component was related (loading> 0.7) with south measurements and the second component with

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 161 morphometric measurements of the north (Table 6). The first component in males was related (loading > 0.7) with TL, SL, HL and BH of the southwestern area. The second component was related to TL, SL and ED of the northeastern area (Table 6).

Table 5. Parameters of morphometric relationship in female and male of C. caelorhincus. F P Variable Sex a a (C.I. 95%) b b (C.I. 95%) r2 (ANCOVA) (ANCOVA) F 2.770 1.732 to 3.806 2.615 2.471 to 2.759 0.900 TL=a+bSL 3.570 0.060 M 0.060 0.005 to 0.688 3.590 3.183 to 3.996 0.853 F 6.102 5.227 to 6.976 5.097 4.810 to 5.384 0.905 TL=a+bBH 15.126 0.000 M 8.277 7.496 to 9.053 4.069 3.776 to 4.361 0.902 F 16.596 15.803 to 17.387 4.393 3.910 to 4.875 0.902 TL=a+bED 37.006 0.000 M 9.203 8.454 to 9.952 6.932 6.440 to 7.422 0.911 F 2.036 1.023 to 3.049 3.684 3.496 to 3.872 0.904 TL=a+bHL 0.040 0.842 M 3.338 2.324 to 4.352 3.418 3.205 to 3.630 0.907

Figure 5. Principal components analysis of morphometric measures of de C. caelorhincus in female (left) and male (right).

Table 6. Factor loadings of PCA of the morphometric relationship of C. caelorhincus. Sw southwest, Ne northeast. Female Male Measure Comp. 1 Comp. 2 Comp. 1 Comp. 2 TL Sw -0.891 -0.112 0.752 -0.109 SL Sw -0.980 -0.092 0.952 -0.162 HL Sw -0.983 -0.039 0.957 -0.089 BH Sw -0.980 -0.071 0.928 0.022 ED Sw -0.804 -0.259 0.501 0.016 TL Ne 0.146 0.930 -0.105 0.910 SL Ne 0.012 0.777 -0.134 0.833 HL Ne 0.107 0.941 0.163 0.410 BH Ne 0.102 0.940 -0.139 0.506 ED Ne 0.067 0.944 -0.011 0.905

162 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Multivariate analysis (NMDS) of the morphometric differences between females and males shows overlapping and not clearly separated between northeast and southwest (Figure 6). The NMDS in females by area showed a global R of 0.513 and 0.185 for males, which means that there are no differences between the northeast and the southwest in morphometric measurements. Furthermore, SIMPER analysis shows that similarity is very low (2.59 dissimilarity in females and males 2.07).

Figure 6. Non-metric Multidimensional Scaling (NMDS) on morphometric measures of C. caelorhincus, grouped according to northeast and southwest for females (up) and males (below).

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 163 The spatial distribution of biomass of C. caelorhincus was studied through an experimental isotropic variogram which several models (spherical Gaussian and exponential) were fitted, resulting the spherical model with best fit (Figure 7).The spherical model showed a clear spatial structure, with a 34.56% of non-explained variance by sampling design (nugget) and the correlation range was 26.69 km (Table 7).

Figure. 7. Isotropic variogram fitted to spherical, gaussian and exponential models.

Table 7. Parameters of isotropic variogram models of C. caelorhincus. Parameter Spherical Gaussian Exponential Nugget 373.806 407.807 122.019 Sill 707.811 666.816 952.728 Range (km) 26.688 20.078 21.561 %sill 34.560 37.949 11.353

The spatial distribution of C. caelorhincus indicates that in the northeastern area of Colombian Caribbean the higher aggregations were off the mouth of Magdalena River, off Santa Marta and Riohacha cities. In the southwestern area, the larger biomass aggregations were toward the north of the Uraba Gulf (Figure 8). The

164 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 mean density in the northeast area was higher (55.8 kg/km2) than in the southwest one (37.7 kg/km2), resulting in biomass of 701069.9 kg (CV=10.9) in the northeast area and 328185.7 kg (CV=17.4) in the southwest area.

Figure 8. Spatial distribution of biomass (kg/km2) of C. caelorhincus in the Colombian Caribbean.

DISCUSSION

Species of the genus Coelorinchus are found in tropical and temperate seas worldwide, generally at depths between 150-800 m (Cohen et al., 1990). In the present study an increase in the size of C. caelorhincus at deeper strata and a higher proportion of individuals in the strata of 300-400 m and 400-500 m was found. Coelorinchus caelorhincus occurs in a wide depth gradient demonstrating its ability to bathymetric migration (Paramo et al., 2012). In general, deep-sea fishes perform diurnal vertical migrations between pelagic and benthic realms (Abramov and Lipskaya, 1989), which confirm the feeding migratory habits in the water column (Lealet al., 2009). Therefore, juvenile distribution is associated to bathymetric strata where nepheloid layers with large amount of suspended sediment, which provide an abundant supply of food for fish larvae and juveniles, interact with continental margins, indicating that these deep strata act as nursery area for deep-sea fish, which then perform ontogenetic migration to deeper waters (Fernández-Arcaya et al., 2013a). Compared to other research, it was

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 165 found that this species appears in trawls in the Mediterranean Sea between 300-600 m showing an increase in size with depth (Massuti et al., 1995); it was found in the depth range between 300-700 m in the northwest Mediterranean (Fernández-Arcaya et al., 2013a). In the northeast Atlantic, the highest abundances of C. caelorhincus were found between 300-1000 m with the highest abundances between 400-500 m (Neat and Burns, 2010). The bathymetric distribution of C. nodile in the northwestern Mediterranean showed a depth range of 900-2000 m, with higher biomass between 1200 and 1500 m (Fernández-Arcaya et al., 2013b). In gadiforms, the occurrence of larger individuals in deeper waters is well known as the bigger-deeper phenomenon (Haedrich and Rove, 1977; Pollini et al., 1979), which is explained as an ontogenic migration of individuals to deeper water (Stefanescu et al., 1992). This is a common characteristic of demersal ichthyofaunal where adults benefit from a reduced metabolic rate and life expectancy is increased due to low habitat temperatures at deeper waters (Love, 1970, 1980; Cushing, 1982). Macrourids are characterized by sexual dimorphism in which females are larger than males; individuals from 4.5 to 6.5 cm are dominated by males, but at sizes greater than 7.5 cm, females are more numerous (Massuti et al., 1995). Females of C. mediterraneus in the northwest Mediterranean showed significantly greater size than males (Fernández-Arcaya et al., 2013b). In the present study, C. caelorhincus showed sexual dimorphism, in which the mean female TL was larger than in males. In addition, size at sexual maturity for females C. caelorhincus (17.24 cm) is the first global report for the species. The b values for C. caelorhincus from the northern Aegean and the Ionian Sea were reported as 2.74 (Filiz and Bilge, 2004) and 2.42 (Labropouloo and Papaconstantinou, 2000), respectively. However, other studies show higher values of parameter b in the western Mediterranean Sea (Morey et al., 2003, b=3.1417) and in the south-east of Portugal (Borges et al., 2003, b=3.106). Also, C. caelorhincus presented negative allometric growth in the Adriatic Sea (Isajlovic et al., 2009). Our analysis in the Colombian Caribbean showed a positive allometric growth for females and an isometric growth for males. These differences can probably be associated to differences in size structure of the grenadier population included in the regression analysis or interannual changes in nutritional status of the organism; also, because the ecosystem in the Colombian Caribbean is still considered pristine compared with regions where a deep-sea fishery exist. The northeastern area of the Colombian Caribbean is influenced by the northeast trade winds, which causes Ekman transport off the coast, flowing in a south-west direction, almost parallel to the coast (Paramo et al., 2012); trade winds are responsible for an upwelling that increases productivity in the Guajira area

166 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 (Andrade et al., 2003; Paramo et al., 2003, 2009, 2011). For this reason, the largest aggregations of C. caelorhincus was found in the northeastern part of the Colombian Caribbean, where local oceanography is modulated by seasonal upwelling with high productivity (Paramo et al., 2009, 2011). Coelorinchus caelorhincus has the potential to be a sustainable fishery because of their very high abundance in deep-sea environments worldwide (Watling et al., 2010). However, further research to know the life cycle parameters of deep-sea fish in the Colombian Caribbean Sea such as growth, reproduction, recruitment, mortality, areas and seasons of spawning and nursery areas is required. However, a highly precautionary approach is needed on these deep-sea species due to their vulnerability to exploitation by the characteristics of life history of deep-sea fish species including extreme longevity, slow growth rate, late maturity and low fecundity (Koslow et al., 2000; Morato et al., 2006; Follesa et al., 2011).

ACKNOWLEDGMENTS

This work is a contribution of the research group Ciencia y Tecnología Pesquera Tropical (Tropical Fisheries Science and Technology-CITEPT) Universidad del Magdalena. We also thank the crew of vessel “Tee Claude” and Captain José Guillem and members of research group CITEPT that participated in the laboratory and research survey. The work was sponsored by COLCIENCIAS grant number 117-452-21288, Universidad del Magdalena, Agreement No. 089 Universidad del Magdalena/Gobernación del Magdalena and the Instituto Colombiano de Desarrollo Rural (INCODER) through its Subgerencia de Pesca y Acuicultura.

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RECIBIDO: 13/12/2016 ACEPTADO: 15/05/2017

170 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Bol. Invest. Mar. Cost. 46 (1) 171-189 ISSN 0122-9761 Santa Marta, Colombia, 2017

COMPARATIVE ANALYSIS OF TRADITIONAL SOLAR SALTWORKS AND OTHER ECONOMIC ACTIVITIES IN A PORTUGUESE PROTECTED ESTUARY

Noa Sainz-López 1,2

1 University of Algarve, Gambelas Campus, Faculty of Science and Technology, Centre for Marine and Environmental Research, Building 7, 8005-139 Faro, Portugal 2 University of Cadiz, Puerto-Real Campus, Polígono San Pedro s/n, Aulario Norte, Puerto Real 11519 Cadiz, Spain. [email protected]

ABSTRACT

This study shows that Traditional Solar Saltworks can be competitive with other land uses in the Nature Reserve of Castro Marim and Vila Real de Santo Antonio Saltmarshes (“Reserva Natural do Sapal de Castro Marim e Vila Real de Santo António”, in Portuguese), sited in the estuary of the Guadiana River (SW Iberian Peninsula, Europe); particularly, if they are specialized in extraction of Fleur de Sel (or Flower of Salt), a gourmet variety of sea salt. Artisanal sea salt production based on solar evaporation methods of millennial history in the area is an environmentally sustainable activity in harmony with saltmarsh landscape. Two crystallizers of a 1 ha Traditional Solar Saltworks were monitored during 70 days from June to August 2015 with the purpose of gathering detailed production data. Monitoring comprised weighing of daily Fleur de Sel harvest while coarse salt survey in one crystallizer, implied packing and weighing after two months. The competitiveness of this new commercialized variety of sea salt was assessed with respect to other ongoing economic activities in the area, such as aquaculture, industrial salt production, and tourism. Comparison focused on the relationship between the occupied surface and production´s revenue. Water consumption was used as an economic and environmental sustainability indicator. Data were obtained through in-situ monitoring, literature review and from official statistics and spatial data sources. The results indicate that Fleur de Sel extraction in Traditional Solar Saltworks can be a high profile land use form in the area of Nature Reserve, which on a long-term basis is a sustainable activity from a socio-economic and environmental point of view.

KEY WORDS: Protected natural area, Artisanal saltworks, Coastal wetland, Integrated management, Estuary.

RESUMEN

Análisis comparativo entre salinas solares tradicionales y otras actividades económicas en un estuario protegido portugués. Este estudio muestra que las salinas solares tradicionales pueden competir económicamente con otros usos del suelo en la Reserva Natural de las Marismas de Castro Marim y Villa Real de Santo Antonio, situada en el estuario del río Guadiana (SO de la Península Ibérica, Europa), sobre todo, si se especializan en la extracción de Flor de Sal, una variedad gastronómica de la sal marina. La producción de sal marina artesanal por evaporación solar cuenta con una historia milenaria

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 171 en la zona y es una actividad ambientalmente sostenible en armonía con el paisaje marismeño. Dos cristalizadores de una salina solar tradicional de 1 ha fueron monitorizados durante 70 días de junio a agosto de 2015, con el propósito de obtener datos detallados de la producción. La monitorización consistió en recoger y pesar la Flor de Sal diariamente en dos cristalizadores, mientras que la sal gruesa se recogió y pesó pasados dos meses en uno solo. La competitividad de esta nueva variedad comercializada de sal marina se evaluó con respecto a otras actividades económicas en curso en la zona, tales como la acuicultura, la producción industrial de sal y el turismo. La comparación se centró en la relación entre la superficie ocupada y los ingresos de la producción. El consumo de agua se utilizó como indicador de sostenibilidad económica y ambiental. Los datos se obtuvieron mediante monitorización in situ, revisión de bibliografía, de estadísticas oficiales y de fuentes de datos espaciales. Los resultados indican que la extracción de Flor de Sal en salinas solares tradicionales puede ser una forma de uso del suelo altamente competitiva en el área de la Reserva Natural, siendo a largo plazo una actividad sostenible desde el punto de vista socioeconómico y ambiental.

PALABRAS CLAVE: Área natural protegida, Salinas artesanales, Humedal costero, Gestión integrada, Estuario.

INTRODUCTION

The Guadiana River Estuary is an area where multiple natural, social and economic processes overlap. The objective of this study is the support to policies oriented to promote traditional salt production as part of a competitive and integrated coastal zone management in the Nature Reserve of Castro Marim and Vila Real de Santo Antonio Saltmarshes (NR). Its comparison to other economic activities in the NR (aquaculture, industrial salt production and tourism) is done through land use efficiency using environmental and economic indicators. Salt harvesting plays an important role in the local economy, as it is one of the few economic activities allowed in the NR. However, it competes with other economic activities and during the last century Traditional Solar Saltworks (TSS) have been abandoned mainly for financial reasons, since they could not compete with other, mostly mine/industrial sources of salt. According to Rodrigues et al. (2011), after 1936 the Portuguese salt industry entered into a deep crisis due to the development of cold conservation techniques and the introduction of industrialized processes that could provide higher production at lower cost; and this decay increased in the 1980s, when Portugal became an European Union (EU) member (1986) and subsidies were attributed to agriculture and aquaculture, encouraging workers to change the seasonal salt-harvesting activity for an alternative continuous activity. Inactive TSS decrease biodiversity and changes traditional landscape (Ménanteau et al., 2006) as saltworks can be considered a particular ecosystem, which includes a series of microorganisms, a unique bird biodiversity and well- adapted vegetation (Galvis-Sánchez et al., 2013). According to de Medeiros Rocha et al. (2012), these hypersaline wetlands represent refuge zones for many species of migratory birds and it becomes imperative to promote its conservation. Thus, it is

172 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 essential to preserve the salt production for the protection of these ecosystems. Solar Saltworks are described by Korovessis and Lekkas (2009) as integrated, constructed coastal ecosystems, where regular and hypersaline environments coexist and establish significant shelters for wildlife, unique in terms of their architecture, combining salt production process with environmental conservation. The former makes TSS an environmental sustainable activity and part of the so-called green economy. Regarding carbon account, wetland ecosystems (including saltmarshes) provide an ideal natural environment for the sequestration and storage of carbon dioxide from the atmosphere (Mitsch et al., 2012). Actually, wetland management can be chosen to be accounted for on a voluntary basis by EU Member States for Emissions Trading System reporting on national emissions reduction, balancing carbon emissions and capture by wetlands and other ecosystems; these rules were developed by the Intergovernmental Panel of Climate Change (IPCC) and adopted by the United Nations Framework Convention on Climate Change (UNFCCC) and transferred into EU law in form of the EU land use, land-use change and forestry (LULUCF) (EU, 2013). Castro Marim saltworks are mentioned for the first time in the XII century (Ménanteau et al., 2006) and its maintenance and working methods can be considered as indigenous knowledge. Thompson (1999) highlighted the importance of conserving these artisanal systems for the preservation of the cultural landscapes and to safeguard indigenous knowledge transfer, otherwise included neither in environmental conservation legislation nor in cultural heritage protection policies. Saltpans are usually organised in systems of interconnected ponds to which, marine water is introduced first for storing, followed by evaporation in smaller ponds and crystallization ponds where concentration of dissolved salts reaches oversaturation (Villalobos et al., 2003). Fleur de Sel (FS) is formed in the crystallizers, the last brine ponds of the water circuit where coarse salt is also collected on a later stage. Fontana et al. (2011) described FS as an “inverted hollow Mayan pyramid shaped hopper crystal” (see Figure 1), a two-dimensional crystallization of NaCl, formed in the brine surface where only one face of cube is attached, and in contact with the high- density film growth takes place only along its edges, and combined with gravitational sedimentation creates this kind of hopper crystal attached to the surface by the base. FS and coarse salt have distinctive physicochemical characteristics (Galvis-Sánchez et al., 2013); carotenoid- derived aroma compounds could be found in the first formed crystals in saltponds (the FS) as these aromas are free in the saltpan after the death of microorganisms or resulting from microorganism metabolism (Donadio et al., 2011). In contrast to the industrially processed sea salt for consumption that passes through the stages of washing, centrifugation and drying by the heat of combustion, grounding and sieving, FS is packed with no other processing (de Medeiros Rocha et al., 2012).

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 173 Figure 1. Fleur de Sel microscopic photograph (Microscope Olympus SZ11).

STUDY AREA

The NR comprises 2 312 ha at the Portuguese side of the estuary of the Guadiana River, the natural border between Portugal and Spain (Figure 2) and it was established in 1975 (Ministério do Equipamento Social e do Ambiente, 1975). The Guadiana watershed is situated within Mediterranean climate zone with around 80% of precipitation occurring during autumn and winter months, and summers experiencing prolonged droughts. Annual average rainfall fluctuates between 561 and 600 mm, and the annual average air temperature varies from 14 to 18 °C (Morais et al., 2009). The natural river flow is highly variable on inter-seasonal scale (climatic factor) and on inter-annual scale due to the forcing by NAO – North Atlantic Oscillation (Dias et al., 2004). The Guadiana River Estuary, which in chemical sense embraces the last 9-10 km of the river channel may be classified as mesotidal, with average tidal amplitude of about 2 m (Garel et al., 2009). The economic activities on the NR are: fishing, saliculture and tourism. The number of active saltworks in Castro Marim was 98 in 1790, 57 in 1977, and 7 in 2005. Saltworks at the Spanish side of the Guadiana Estuary followed the same declining trend and in 2001 there were only 2 active saltworks; compared to 14 in

174 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Figure 2. Guadiana River Estuary and “Sapal de Castro Marim e Vila Real de Santo António” (SCMVRSA) Nature Reserve. Image from aerial photographs 2005 and GPS coordinates obtained by in-situ measurements with Trimble® 5800 GPS Receiver.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 175 1960 (Ménanteau et al., 2006) (Figure 3). This loss of a productive activity must be seen in the context of region strongly affected by unemployment. The causes affecting the entire Portuguese traditional salt industry are reflected in the area of Nature Reserve of Castro Marim and Vila Real de Santo Antonio Saltmarshes, i.e. decrease in number of traditional saltworks due to the introduction of the industrial scale saltmaking unit of 400 ha that operates since 1970 with 25-30 000 t/year output and decrease in salt based food preservation in favour of refrigeration (Ménanteau et al., 2006). In the last decades saltworks underwent a progressive loss of economical attractiveness in the rest of the Mediterranean area, due to the competition with less expensive salt production systems, as for example salt mining (Cimmaruta et al., 2010). The same fate have followed artisanal salt extraction in other areas of the Iberian Peninsula, such as in the Bahía de Cádiz Nature Park (Spain), approximately 130 km away from the NR, where abandonment due to industrialization, low profitability and loss of markets took place during the20th century (Camilleri et al., 2015). In industrial saltworks sited in South Eastern Iberian Peninsula, the following weaknesses and pressures have been identified: high urban and touristic pressure, coastal erosion, low salt prices in national market, increase of international and national competition, and decrease of profit margins (Ballesteros Pelegrín and Fernández Ramos, 2013). Several meetings with local stakeholders in the Guadiana Estuary in 2006 and 2010 attributed high ecological values to the saltmarshes (Videira et al., 2009) and to the existing tourism services in the estuary, recognizing that more economic benefit could be obtained from the environmental characteristics of this area while preserving the local attractiveness (Guimarães et al., 2014).

Figure 3. Timeline for principal economic activities in the NR, and establishment of first protected areas and saltworks changes in the Guadiana River Estuary.

176 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 The spatial planning instruments involving the study area include: Nature Reserve Plan (2008); Castro Marim Municipality Plan (last revision 2009); Guadiana River Basin Plan (2013); Algarve Regional Plan (2007); Natura 2000 Plan (2008) under European Union Habitats Directive 92/43/EEC which was included in Portuguese legislation by Resolução de Conselho de Ministros nº 142/97. It benefits also from international protection status through Special Protection Zone established under Birds Directive (79/409/EEC) and transposed to Portuguese legislation (Dec. Lei nº 384-B/99); and, since 1996, 2 235 ha are included in the list of Wetlands of International Importance (Ramsar, 2013). In agreement with all those management plans, land uses developed at the NR comprise: salt extraction; ecotourism and health treatments; aquaculture; scientific research and education (unsustainable from a strictly economic point of view); and, agriculture/livestock (only shepherding occasionally takes place in the saltworks area). The former activities take place in different ecological units of the Nature Reserve (Lavinas, 2004) (Figure 4):

Figure 4. Sapal de Castro Marim e Vila Real de Santo António (SCMVRSA) Nature Reserve Limits and Land Cover (Corine) (adapted from EEA, 2015).

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 177 - Wetland (1550 ha): o Semi-intensive aquaculture: 33 ha (since 1987). o Saltworks: 539 ha; of which 284 ha are industrial, 34 ha semi-industrial, and 221 ha artisanal (124.5 ha were inactive in 2004) (Figure 5) o Marshes: 654 ha o Rivers, tidal inlets and banks: 299 ha o Lagoons: 17 ha o Agriculture land subject to flooding: 6 ha - Agriculture land: 518 ha - Forest and semi-natural environments: 147 ha For the above reasons it is clear that a desirable competitiveness of the area can be achieved only by means of a truly integrated management.

A.

B.

Figure 5. Abandoned TSS in SCMVRSA Nature Reserve, 2015: A. Tide-influenced; B. Not influenced by tides.

178 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 MATERIALS AND METHODS

Two criteria were considered to analyse the economic and environmental sustainability of the principal economic activities taking place in the NR: 1. Forecasted gross annual revenues (in €); and 2. Forecasted consumption of estuarine water from the same Guadiana River tidal inlet (in m3). These two criteria were associated to the surface used for production (in occupied ha). Water consumption and gross revenues were forecasted for industrial salt extraction, artisanal salt production, semi-intensive aquaculture and SPA tourism. Gross revenues were also forecasted for birdwatching activities. Calculations and graphs were produced using Microsoft Excel. Salt harvesting season in the South of Portugal runs from May to September, with preparatory work usually initiating in March-April (see Figure 6.A), depending on the weather. Artisanal salt production was monitored in-situ and data for this study was acquired during 70 days FS harvesting campaign during the months of June, July and August 2015, in a 1 ha private TSS situated in the protected area. Two crystallizers were monitored every day and FS was collected at the end of the day every time it was formed (see Figure 6.B). After collection, FS remained normally for a day, depending on the atmospheric humidity, draining in a holey plastic box (see Figure 6.C). Then, it was weighted before sun drying on a nylon net before packaging. Coarse sea salt was harvested from one of the crystallizers after the first 60 days of formation, it was heaped at a side of the crystallizer for 1 week (see Figure 6.D), then it was packed in 20 kg plastic bags. Data on other activities taking place at the studied Nature Reserve were obtained through literature review and from official statistics and spatial data sources. Literature research was done in information centres (Salt Museum in Castro Marim and Nature Reserve Information Centre), local libraries (Castro Marim, Vila Real de Santo António and University of the Algarve), and through website searchers like Web of Science, Google Scholar, and Academia and ResearchGate platforms, during 2015, 2016 and 2017. Statistical data was obtained from the Portuguese National Statistics Institute which provided data on aquaculture. Socioeconomic factors were obtained from Eurostat, the statistical office of the European Union, providing information on minimum wage. Spatial data was obtained from the European Environmental Agency, the Portuguese Institute of Nature Conservation and ArcGIS spatial analyst.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 179 A.

B.

C.

D.

Figure 6. A. Remodelling works before harvesting season, 2015. B. FS collector. C. Crystallizer: FS formed in the surface before collection and holey plastic box for draining. D. View of the saltworks where coarse salt is being collected and drying up in small heaps next to the crystallizers (August 2015, Castro Marim, Portugal).

180 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 RESULTS AND DISCUSSION

One of the objectives of this study is to support policy making by proving land use competitiveness information of new sustainable products obtained from traditional activities in a protected area. In 2015, 10 firms were harvesting traditional sea salt (including FS) in the NR. These companies were mainly private (Small and Medium Enterprises –SMEs-), except two public companies, one linked to Castro Marim Municipality, and the other to the Nature Reserve Entity which is legally part of National Institute of Nature Conservation. The two crystallizers monitored during the beginning of the harvesting season are part of one of the SMEs and harvesting conditions were not changed during the research. The two crystallizers which were followed up on a daily basis, produced a total amount of FS of: 174.5 kg and 119.5 kg, each; it has to be taken into consideration that one of the crystallizers took one more day to fill up because it was deeper, as these hand-shaped crystallizers do not have exactly same dimensions. Considering that the described production unit comprises the total of 36 crystallizers that account, the FS production for two months with a final retail price of 5 €/kg can produce the gross income of 18 000 € while 100 kg per crystallizer is considered a conservative estimate. Taking into account that the minimum monthly wage in Portugal is 589.17 € (Eurostat, 2016) and that the production and packaging expenses include two salaries, the net benefit can be 16 233 €. Coarse sea salt production after two months in one of the crystallizers was 800 kg. Considering a final retail price of 0.5 €/kg a gross benefit of 14 400 € can be obtained for the entire saltworks. Taking into account the production and packaging expenses which are done by external workers, the net benefit can be 13 320 €. This comparison eludes taking into consideration supporting materials or machinery used for saltponds´ preparation, as it is used the same for both techniques. According to Ménanteau et al. (2006), 30 ha of the NR are being exploited and 200 ha could be potentially recovered. However the area is not occupied exclusively by the crystallizers. If one assumes that crystallizers occupy 10% of a TSS, it would mean that there are 23 ha of crystallizers for the whole NR and, hence, 9 200 crystallizers of 25 m2 each would produce 1 840 000 kg for a harvesting season of four months. Therefore, the easily recovering of abandoned TSS and its specialization on production of FS could represent a gross income of 9 200 000 € as a conservative estimate. According to Official National Statistics (INE, 2011), in 2010 the production of coarse sea salt on Portuguese mainland declined by 38.4 % from 2009, due to the fact that many producers turned to the production of FS, which brings trading

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 181 incomes per unit weight higher than the coarse salt recovered from the crystallizer bottom. Most of the coarse salt produced in NR comes from industrial saltworks 25-30 000 t per year which represents significant revenues (see Table 1). If the industrial income in the NR is considered by unit of hectare, this will be lower than the income obtained with FS specialization (Figure 7). Besides, industrial sea salt must undergo a process of washing, centrifugation, drying, grounding and sieving before its commercialization which lowers its net revenues.

Table 1. Main economic activities in SCMVRSA Nature Reserve and forecast of revenues. a 1 ha, operating time four months. b 100 ha, operating time one year. c 1 ha, optimal operation 8 hours/day, 6 days/week, four months, maximum 10 persons/hour. d 33 ha. e 100 ha, optimal operation 2 shifts/day, 6 days/week, 12 months, maximum 10 persons/shift. f n. d. = not determined Activity Sale price Forecasted anual gross revenue (€) 5 €/kg (Fleur de Sel) TSSa 64 800 0.5 €/kg (Coarse salt) Industrial saltpondsb 0.15 €/kg 3 750 000 Healthcare tourismc 25 €/hour 192 000 6 €/kg (S. aurata) Semi-intensive aquacultured 630 000 6.6 €/kg (D. labrax) Bird-watchinge 49-58 €/shift 308 160 Agriculture Small scale n. d.f Forbidden (some Fishing and hunting n. d. f exceptions) Environmental education and - n. d.f research

200000

150000 €/ha

100000

50000

0 Aquaculture Industrial saltworks Traditional saltworks SPA Birdwatching Figure 7. Forecast of production value or gross revenue by surface unit per activity in the NR.

182 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Fish aquaculture in the NR is only developed by one company which is placed in former saltworks, occupying 33 ha (Lavinas, 2004). It can produce around 100 t per year considering a pond area of 2 ha of mainly Sparus aurata and Dicentrarchus labrax (Hussenot, 2003), in semi-intensive systems with the market value of S. aurata in 2014 6 €/kg and D. labrax 6.6 €/kg (INE, 2015) it represents an important income (see Table 1). Due to environmental regulations since 1986, no more aquaculture units were allowed to operate in the area. However one of the main actions aiming to increase economic output from coastal areas, foreseen in the Strategic Plan for Aquaculture of the Portuguese Government for 2013-2020 is to convert saltponds and wetlands into aquaculture ponds, and increase public investment (DGRM, 2014) in this domain. Currently, the Nature Reserve of Castro Marim and Vila Real de Santo Antonio Saltmarshes is not included in this plan. Another consideration regarding the presence of aquaculture is the fact that it is probable that the aquaculture installation will encounter water salinization in the near-future as its input water comes directly from the estuary, and the former is under a salinization process due to upstream excess damming of the river which reduces fresh water inflows (Chícharo et al., 2006). Despite the prospects of fast and hefty economic returns, large scale aquaculture leads to the impoverishment of saltpans landscape, to an aggravation of the conflicts with farmers, and it can cause environmental impacts by reducing the area available for birds and other species, increasing organic load and nutrient concentrations, diminishing dissolved oxygen levels in the water and introducing hormones, antibiotics, pesticides and various compounds that affect the food chain (Rodrigues et al. 2011). The former, together with the need of feeds, would imply lower net revenues. Despite its clear economic potential, there is no Artemia aquaculture operating at the NR. According to studies developed in the Mekong delta (Van Hoa and Sorgeloos, 2015) over 500 families of salt farmers have improved their income with more than 5 000 US$/household/dry season with the production and sales of Artemia; however, large quantities are required to make this a profitable business. Industrial and biotechnological applications of microalgae are currently being tested in some saltworks sited at the Nature Park of Ria Formosa (10 km from the studied NR) (Cooke et al., 2011). The main attractions of tourism in the NR are linked to guided visits to active saltworks and birdwatching. In summer 2015, prices oscillated 5-15 €/person for saltworks visits and 49-58 € per one day excursion for birdwatching. During 2015 summer, therapeutic health treatments started in a converted saltworks; prices were 5-15 €/person for baths, and 5-55 €/person for beauty treatments. Ideas for the development of thalassotherapy as a way of economic recovery of abandoned

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 183 saltworks were postulated by Derzec (2002) in association with the trading of salt, brine and sulphur compound rich mud, sold under a natural park brand. Moreover, a traditional salt making recreational activity was offered to tourists in a private saltworks during 2015 salt harvesting season. One day learning of the profession salt harvester (marnoto in Portuguese), was proposed at 5-15 €/person. The former activities i.e. birdwatching, health treatments and sharing of traditional knowledge of saltmaking are highly seasonal and depend significantly on weather conditions and consumer demand. It is difficult to assess their sustained feasibility and consequently the competitiveness because of very recent inclusion in the commercial offer (summer of 2015). Nevertheless, an estimate of the annual gross revenues of birdwatching and SPA (health treatments and bathing) were calculated assuming optimal conditions: offered to the public eight hours per day, six days per week, with a maximum capacity of 10 persons per hour, over four months. Birdwatching revenues calculations considered the following optimal operation: two shifts per day, six days per week, with a maximum capacity of 10 persons per shift, over 12 months (Table 1). Regarding research and education, the last decade of collaboration between the persons and entities in NR and the University of Algarve (Portugal) brought new knowledge and digital applications for education tourism and management, but the actual financial benefits resulting from their application are difficult to estimate. According to Hueso and Petanidou (2011), traditional guided tours and school visits are two well-trodden paths to the respectful exploitation of the Mediterranean’s salt heritage, although both are hardly profitable by themselves and are thus, as things now stand, unsustainable from a strictly economic point of view. A comparison of the above mentioned activities was carried out taking into consideration the competitiveness indicator “annual gross revenue/surface” and the economic and sustainability indicator “estuarine water consumption/surface”. Water consumption values were estimated as follows: 1. Aquaculture brine consumption was calculated considering that for the production of 1kg of sea bass in a recovered saltworks 44 m3 are needed (Hussenot, 2003); 2. Industrial saltworks are considered to need 1.5 million m3 for a yearly production of 10 000 tonnes (Mannar, 1982); 3. Artisanal saltworks water circuit was monitored in-situ and it is considered to be completely renewed every two spring tides (one each month) with a total wet area of less than 3 000 m3; 4. Health tourism water consumption was calculated assuming optimal conditions as described above for a 1 ha area saltworks where brine should be recycle on a daily basis; 5. Birdwatching was not included for the second indicator. The first indicator showed that the new activity of health tourism taking place in a saltworks would have the highest income by hectare, followed by

184 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 traditional solar saltworks (Figure 7). The second indicator showed that traditional salt extraction is the activity with the lowest water requirements (Figure 8).

150000

125000

100000 /ha 3

m 75000

50000

25000

0 Aquaculture Industrial saltworks Traditional saltworks SPA Figure 8. Forecast of water consumption by surface unit from a Guadiana River tidal inlet by activity in the NR.

Currently, the FS in some of the TSS in the Guadiana River Estuary hold the international certificates Sativa and Nature et Progress, but none possess any of the European certificates of Protected Geographical Indication (PGI), Traditional Speciality Guaranteed (TSG), or Protected Designation of Origin (PDO). Obtaining one of this certifications and matching international standards of labelling, would certainly contribute to an increased competitiveness of FS from the Guadiana Estuary. In order to boost competitiveness of this specific, labour intensive product on the international markets, the Guadiana FS could be promoted and protected as TSG, PGI or PDO, acquiring a label that characterizes FS as both originating from the Guadiana Estuary as well as a handmade product produced in traditional saltworks. Numerous empirical studies indicate that consumers are willing to pay a superior price for origin-guaranteed products and that these products increase rural income and rural development (Winson, 2013). Therefore, these certificates can promote socio-economic development in this semi-rural area, through a product with a historical bond to the community, increasing employment by creating new jobs and recycling old ones. Donadio et al. (2011) have studied the carotenoid derived aroma compounds, also denominated norisoprenoids, in saltpan environment of FS to link the product with a geographical area in order to help small producers to obtain theses labels (PGI or TSG). As a matter of fact, a Geographical Indication is already registered for FS produced in the Town of Tavira, situated also in the Ria Formosa

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 185 Nature Park 30 km W from Castro Marim, under the denomination “Flor de Sal de Tavira” (Regulamento CE, 2006). At the same time, FS production is the kind of activity that stakeholders in the area would agree to support, as one of the main outcomes of a public event to discuss the future of Low Guadiana River management organized in 2010 included the promotion of low impact economic activities that can benefit from natural resources without decreasing its quality (Guimarães et al., 2014). Climate change effects need to be taken into account in the competitiveness of TSS. According to Sainz and Boski (2015), the reduction of the Guadiana River inflow due to extensive damming in the watershed has produced salinity increase in the Guadiana Estuary and the observed salinization, applied to traditional salt production would cause an increase of 46.3% in the salt produced at the same land surface and assuming the same evaporation rate for both levels of initial salinity.

CONCLUSIONS

Due to the favourable natural conditions, artisanal heritage, and legal framework for nature protection, the Guadiana River Estuary has a high potential in terms of production of FS. Compared to other land uses permitted in the NR, the extraction of FS showed revenues higher than a semi-intensive aquaculture system and the extraction of artisanal and industrial coarse sea salt. Forecasted revenues from health tourism practiced in saltworks were higher than those from FS production, although they were calculated considering an optimal operational situation which needs to be related to the real situation. TSS showed the lowest consumption of estuarine water of all the activities carried out at the NR. The commercial value and likewise the competitiveness of this commodity rely on its recognized quality, formally endorsed by the international certificates like Sativa and Nature et Progress. There are possibilities for further improvements of the market image of FS from Guadiana by obtaining a origin/geographical denomination label. The preservation of traditional knowledge applied to manufacturing of a high quality good is an added value in terms of fostering the territorial competitiveness of the area. Even if FS competitiveness can be influenced by changes in the environment, in the case of the Guadiana River Estuary, where over-damming of the river are causing its salinization, this type of pollution would not be a major problem for sea salt extraction to continue opposite to the effects that this would mean for aquaculture. Integrated management of coastal areas where there is an important presence of TSS, points out the problem of the abandonment of saltworks which

186 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 causes significant biodiversity loses. Therefore, it is encouraged the revitalization of traditional salt harvesting specialized on FS production by endorsement of integrated public policies. This study aims to support future integrated research initiatives; it is paramount to highlight the need of searching for long-lasting and environmental sustainable activities according to each territory; in this case, by the specialization on FS production. A revitalization of TSS would be part of the green economy, representing a sustainable development of these coastal territories and an increase of the competitiveness of the region.

ACKNOWLEDGEMENTS

Thanks to Prof. T. Boski for the correction of the text as well as to the reviewers for the improvement of the text with their comments and suggestions. Thanks to Erasmus + scholarship and Banco Santander for the scholarship Iberoamérica - Jóvenes Profesores e Investigadores y Alumnos de Doctorado. Thanks to Sal Marim Lda. for allowing access to its saltponds and F. García-Valiño Carbó for his help in the field.

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Bol. Invest. Mar. Cost. 46 (1) 191-198 ISSN 0122-9761 Santa Marta, Colombia, 2017

NOTA: DESARROLLO PRELIMINAR DE UN MODELO HIDRODINÁMICO Y DE TRANSPORTE DE NUTRIENTES PARA LA CIÉNAGA GRANDE DE SANTA MARTA

Marcos Antonio Carvajalino-Fernández1, 2, Oliver Lojek2, Luis Fernandes3 y Lizbeth Janet Vivas-Aguas4

1 Oceanography and Climate Research Group, Institute for Marine Research (IMR). P.O. Box 1870 Nordnes. 5817 Bergen, Noruega. E-mail: [email protected] 2 Ludwig-Franzius-Institute for Hydraulic, Estuarine and Coastal Engineering, Leibniz Universität Hannover. Nienburger Straße 4. 30167 Hannover, Alemania. E-mail: [email protected] (O.L.) 3 Action Modulers Consulting & Technology. Estrada principal 29, R/C, Paz. 2640-583 Mafra, Portugal. E-mail: [email protected] 4 Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras (INVEMAR), Calle 25 No. 2-55 Playa Salguero. Santa Marta, Colombia. E-mail: [email protected]

RESUMEN

Se desarrolló un modelo numérico acoplado para la simulación hidrodinámica y el transporte de nutrientes/oxígeno dentro del complejo lagunar de la Ciénaga Grande de Santa Marta (Colombia) usando la plataforma de modelación MOHID Water. Los resultados preliminares muestran coherencia con datos de monitoreo dentro de la laguna principal y el canal de La Barra, tanto para el nivel de agua como para las fluctuaciones anuales de salinidad. Sin embargo, se requieren observaciones adicionales dentro del complejo de Pajarales para lograr una correcta representación de la hidrodinámica en todo el sistema lagunar. Debido a la limitada información sobre los coeficientes locales para las ecuaciones de transporte de nutrientes, el modulo de calidad de aguas solo ha sido capaz de simular la dinámica entre los componentes bióticos y abióticos del sistema por periodos de una semana. Por lo anterior, se requieren calibraciones adicionales de la interacción fitoplancton-nitrógeno antes de poder adelantar simulaciones de periodo extendido. Una vez ajustado, el modelo se convertirá en una herramienta importante para evaluar cambios en la dinámica del sistema frente a diversos escenarios de intervención, brindando soporte a los procesos de toma de decisiones dentro del complejo.

PALABRAS CLAVE: Modelación numérica, MOHID, Hidrodinámica, Nutrientes, Ciénaga Grande de Santa Marta.

ABSTRACT

Preliminary development of a hydrodynamic and nutrient transport model for Ciénaga Grande de Santa Marta. A coupled numerical model for hydrodynamics and nutrients/oxygen transport inside Ciénaga Grande de Santa Marta lagoon complex (Colombia) was developed using the MOHID Water modelling platform. Preliminary results show coherency with monitoring data for the main lagoon and La Barra strait, both for water level and annual salinity fluctuations. However, further observations

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 191 inside Pajarales complex are required to achieve an appropriate system-wide hydrodynamic representation. Due to a lack of sufficient information on the coefficients for the nutrient transport processes, the water quality module has only been able to simulate the dynamics between biotic-abiotic factors inside the system for weeklong periods. Therefore, further calibration of the phytoplankton-nitrogen compartment is necessary to perform long-term simulations. Once adjusted, the model will become a powerful tool to assess changes in the system dynamics under diverse intervention scenarios, providing critical support to decision making processes.

KEYWORDS: Numerical modeling, MOHID, Hydrodynamics, Nutrients, Ciénaga Grande de Santa Marta.

El complejo lagunar de la Ciénaga Grande de Santa Marta (CGSM) constituye un ecosistema estratégico para el Caribe colombiano. El complejo está caracterizado por su alta productividad primaria y su importancia en el sostenimiento de los núcleos poblacionales aledaños mediante la provisión de servicios ambientales como pesquerías artesanales, suelos aptos para la agricultura y recursos maderables (Vilardy y González, 2011). La CGSM ha sufrido una alta intervención por parte del hombre, con los mayores impactos ambientales causados por la alteración del equilibrio hídrico del sistema y el consecuente periodo de hipersalinización tras la construcción de las carreteras Santa Marta-Barranquilla (1960) y Palermo-Salamina (1970), generando la pérdida de más de la mitad del bosque de manglar existente (Ibarra et al., 2014). En la actualidad, la CGSM continúa su proceso de recuperación y es objeto de un monitoreo constante de la calidad ambiental por parte del Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras (Invemar). El interés de múltiples actores institucionales y la actual disponibilidad de bancos de datos sobre las variables fisicoquímicas en el complejo, lo convierten en un candidato idóneo para la construcción de un modelo numérico, como herramienta de apoyo en la toma de decisiones sobre futuras intervenciones en la ecorregión. Existen algunos antecedentes sobre modelación numérica en la CGSM. El estudio pionero sobre hidrodinámica del área fue desarrollado por Camacho (1991) con la construcción de un modelo bidimensional de la laguna principal usando el método de diferencias finitas. Posteriormente, Toro y Gómez (1997) construyeron otro modelo para evaluar los efectos de la reapertura del caño Clarín en los campos de velocidad del sistema. A nivel de modelos de transporte, los mayores referentes son los trabajos de Lozano (2003) y Tuchkovenko y Calero (2003) que abordaron el transporte no conservativo de nutrientes, oxígeno y demanda biológica de oxígeno. Sin embargo, estos trabajos se vieron limitados por la escasez de datos de campo que permitieran una validación más exhaustiva de los modelos. La presente nota aborda la construcción de un modelo numérico bidimensional (i.e. promediado en profundidad) usando el programa MOHID Water (IST - U. Lisboa). El modelo abarca los dos principales cuerpos de agua del

192 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 sistema lagunar, es decir, el espejo lagunar y el complejo de Pajarales, así como las principales conexiones hidráulicas entre ellos (Figura 1).

Figura 1. Dominio del modelo numérico y localidades de interés dentro del complejo lagunar Ciénaga Grande de Santa Marta. En la parte superior derecha se presentan los principales cuerpos de agua representados en el modelo, mientras que en la parte inferior se presentan los principales caños y conexiones.

El modelo está constituido por una malla estructurada de resolución variable, con elementos de 500 m en la zona marina y el interior de las ciénagas y celdas de 50 y 250 m en los sectores de La Barra y Caño Grande, respectivamente. Los refinamientos fueron implementados gradualmente con un buffer de 10 celdas alrededor de la zona de interés. La batimetría en mar abierto fue tomada de Global Bathymetric Chart of the Oceans (GEBCO) con resolución de 30”, mientras que para la zona costera y el complejo de Pajarales se digitalizó la carta náutica COL-1203 (CIOH et al., 2001) con datos de resolución aproximada de 1 km. Para el interior de la laguna principal y el sector de La Barra se usó información proveniente de un levantamiento batimétrico de detalle con resoluciones entre 50 y 100 m desarrollado por Invemar en 2015. La condición de frontera abierta del modelo fue impuesta en forma de constituyentes de marea astronómica extraídos de la solución satelital FES2004 (Lyard et al., 2007), mientras que la información meteorológica y la influencia de los ríos de la vertiente

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 193 occidental de la Sierra Nevada de Santa Marta (caudales medios mensuales multianuales) fue derivada de la redes de monitoreo de IDEAM. La influencia del río Magdalena fue considerada a través de los caños Clarín y Aguas Negras. Para estos afluentes se utilizó un caudal mínimo constante de temporada seca medido en abril de 2015 durante un periodo de intensa sequía, como peor escenario para procesos de salinización del complejo. El modelo MOHID Water implementa el método de volúmenes finitos a través de un algoritmo semi-implícito ADI, el cual le confiere mayor estabilidad numérica y permite una condición de Courant-Friedrich-Levy (CFL) más alta que 1, aunque se recomienda mantener un valor por debajo de 8. Las presentes simulaciones utilizaron un paso de tiempo variable entre 2 y 5 segundos (CFL=5.2) y un tiempo de precalentamiento de 15 días, logrando simular un mes de la hidrodinámica del complejo en un día (escalamiento de 1:30). El rendimiento computacional obtenido fue de 0.07 s/iteración en procesadores de 2.3-2.4 GHz y 4 GB de RAM. En la zona costera, el modelo hidrodinámico fue calibrado contra los constituyentes astronómicos de marea locales, los cuales fueron extraídos utilizando la herramienta T_Tide de MATLAB (Pawlowicz et al., 2002) sobre registros de nivel de agua en la estación mareográfica de Santa Marta. Los resultados (Figura 2) muestran una adecuada representación del comportamiento de marea mixta semidiurna de la zona. Sin embargo, se observa un desfase importante en la magnitud de los picos durante la marea de sicigia, requiriendo un ajuste más detallado de los constituyentes correspondientes.

Figura 2. Comparación de mareas astronómicas observadas (línea azul) y simuladas para el modelo (línea roja).

Una calibración adicional del modelo hidrodinámico fue realizada en el sector de La Barra, usando registros de velocidad con ADCP tomados por Invemar en julio de

194 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 2015. Con base en estos registros se determinaron valores de 0.025 para el coeficiente de rugosidad de fondo (Manning) y 30 m2 s-1 para el coeficiente de viscosidad turbulenta horizontal (Nh). Estas aproximaciones deben ser ajustadas mediante nuevas campañas de medición de corrientes por periodos más largos, cubriendo por lo menos un ciclo completo de mareas. Los patrones anuales de salinidad dentro de la CGSM fueron simulados para condiciones meteorológicas estándar y comparados con datos medios mensuales observados en el monitoreo de calidad de Invemar (Figura 3).

Figura 3. Simulación de los patrones de salinidad dentro del complejo CGSM durante un año promedio. El panel izquierdo muestra una profunda incursión salina hacia el sistema durante los meses de sequía y una dulcificación del sistema en la época de lluvias, consistente con los mayores aportes de los ríos provenientes de la Sierra Nevada. Los paneles de la derecha muestran la comparación de los valores simulados por el modelo y observados en estaciones dentro el espejo lagunar (arriba) y el complejo de Pajarales (abajo).

Los resultados demuestran que el modelo hidrodinámico representa muy bien los procesos de mezcla en la laguna principal, a pesar de registrar salinidades más bajas que las observadas en la época posterior a la temporada de lluvias. Lo anterior, se puede atribuir a fallas en la definición de los caudales provenientes de la Sierra Nevada de Santa Marta. El modelo no logra representar adecuadamente las reducciones estacionales de salinidad dentro del complejo de Pajarales (estación Nueva Venecia, Figura 3), lo cual indica que es necesario mejorar los datos de entrada respecto a los aportes del río Magdalena a través del caño Aguas Negras. El modelo de transporte de nutrientes fue construido incluyendo los componentes de fitoplancton, bentos, deposición-resuspensión de materia orgánica particulada, nitrógeno (amonio, nitratos, nitritos, nitrógeno orgánico), fósforo (ortofosfatos, fósforo orgánico) y zooplancton para intentar reproducir la dinámica entre componentes abióticos y bióticos del complejo lagunar usando el módulo water quality de MOHID Water. El modelo de calidad es altamente complejo debido a las múltiples interacciones que existen entre los componentes del sistema fitoplancton-

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 195 nutrientes dentro de la CGSM, con más de 40 parámetros de alta sensibilidad para los procesos químicos y biológicos. Los valores iniciales para estos parámetros fueron tomados de Sarmiento et al. (1993) y Tuchkovenko y Calero (2003). Las condiciones de frontera e iniciales del modelo de calidad fueron tomadas de registros del programa de monitoreo de la calidad del agua de Invemar, mientras que los parámetros de crecimiento fueron ajustados con base en características reportadas en estudios sobre la dinámica y composición del fitoplancton en la CGSM, tales como: mayor densidad de cianobacterias a lo largo del año, tasas de crecimiento aceleradas, alta relación C:Clorofila α, marcada influencia de las variables salinidad, transparencia y nutrientes nitrogenados (Gocke et al., 2003; De la Hoz, 2004; Acosta, 2012). En su estado actual, el modelo de calidad es capaz de sostener simulaciones durante periodos cortos, en el orden de semanas, lo cual ha permitido identificar de manera preliminar algunas áreas de riesgo de eutrofización por crecimiento excesivo de la biomasa fitoplanctónica y/o restricción del flujo (Figura 4). Esas áreas se localizan principalmente en el complejo de Pajarales, para el cual se identificaron tiempos de retención excesivamente largos y en donde históricamente se han registrado varios fenómenos de mortandad de peces por bajos niveles de oxígeno.

Figura 4. Valores de clorofila α simulados por el modelo para la temporada seca de 2015 bajo condiciones medias de flujo en el sistema. Se pueden observar focos de crecimiento de fitoplancton en la zona suroccidental del complejo de Pajarales y la Ciénaga de Sevillano (en rojo) que pueden desencadenar eventos de hipoxia durante la fase de respiración y decaimiento de la biomasa.

196 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 El modelo requiere calibración adicional de los parámetros concernientes a la relación entre el crecimiento fitoplanctónico y las concentraciones de las especies de nitrógeno inorgánico biodisponibles (i.e. amonio y nitrato). Las diversas pruebas del modelo muestran una reducción progresiva de la biomasa fitoplanctónica en las simulaciones a largo plazo, por limitación de nitrógeno en la fase fotoactiva del fitoplancton. Se espera continuar el presente trabajo en el futuro cercano, enfatizando en la optimización de los parámetros del modelo para alcanzar un nivel operativo y que la herramienta pueda ser aplicada como un apoyo a la toma de decisiones en futuros proyectos de intervención al complejo lagunar.

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen a Invemar por la financiación parcial de la fase de campo y toma de datos a través del convenio de cooperación académica 001-15 y el BPIN 2015, así como el acceso a las bases de datos del monitoreo de calidad en la zona de estudio. Al Servicio Alemán de Intercambio Estudiantil (DAAD) por la financiación de los viajes entre Alemania-Colombia en el marco de la beca de estudios de postgrado concedida a M. C. A Eduardo Jauch por su apoyo en la compilación de MOHID en el sistema operativo Linux y a Rania Taha por la corrección de estilo. Esta publicación es un producto derivado del trabajo de grado de M. C. para optar por el titulo de M. Sc. en Water Resources and Environmental Management (Leibniz Universität Hannover).

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RECIBIDO: 25/01/2015 ACEPTADO: 10/11/2016

198 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Bol. Invest. Mar. Cost. 46 (1) 199-203 ISSN 0122-9761 Santa Marta, Colombia, 2017

NOTA: PRIMER REGISTRO DEL TAMBORIL NARIGÓN (SPHOEROIDES LOBATUS: TETRAODONTIDAE) EN ISLA MALPELO, PACÍFICO COLOMBIANO

Stephanía Rojas-Vélez y José Tavera

Universidad del Valle, Departamento de Biología, Grupo de Investigación en Sistemática, Evolución y Biogeografía Animal, AA 25360, Cali, Colombia. [email protected], jose.tavera@ correounivalle.edu.co

RESUMEN

De las ocho especies del género Sphoeroides (familia Tetraodontidae) que habitan el Pacífico Oriental Tropical únicamente Sphoeroides lobatus se encuentra distribuida en más de un grupo de islas oceánicas: Galápagos, Revillagigedo e Isla del Coco. El presente trabajo documenta el primer registro del Tamboril Narigón (S. lobatus) en isla Malpelo, Pacífico colombiano.

PALABRAS CLAVES: Islas oceánicas, Pacifico oriental tropical, Botete.

ABSTRACT

First record of the longnose puffer (Sphoeroides lobatus: Tetraodontidae) in Malpelo Island, Colombian Pacific. Among the eight species of the genus Sphoeroides (family Tetraodontidae) that inhabit the Tropical Eastern Pacific only Sphoeroides lobatus has been reported in more than one group of oceanic islands: Galápagos, Revillagigedo and Isla del Coco. This work presents the first documented record of the longnose puffer (S. lobatus) at Malpelo Island, Colombian Pacific.

KEY WORDS: Oceanic islands, Tropical Eastern Pacific, Puffer-fish.

Ocho especies del género Sphoeroides habitan el Pacífico Oriental Tropical (Robertson y Allen, 2015). De ellas, seis se encuentran registradas para Colombia (Acero y Polanco, 2006; Robertson y Allen, 2015): S. annulatus (Jenyns, 1842); S. kendalli Meek y Hildebrand, 1928; S. lobatus (Steindachner, 1870); S. rosenblatti Bussing, 1996, S. sechurae Hildebrand, 1946; S. trichocephalus (Cope, 1870) (Tabla 1). El tamboril narigón (S. lobatus) es una especie solitaria que se alimenta de invertebrados (moluscos y crustáceos), habita fondos areno- fangosos de baja profundidad y es muy abundante en zonas estuarinas y bahías interiores (Rubio et al., 1987). Tiene una distribución que va desde el sur de California hasta Chile, incluyendo tres grupos de islas oceánicas: Galápagos,

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 199 Revillagigedo e Isla del Coco (Kong et al., 1985; Kong y Bolados, 1987; Grove y Lavenberg, 1997; Garrison, 2005; Robertson y Allen, 2015; Del Moral- Flores et al., 2016). En Colombia ha sido citado en localidades costeras como bahía Málaga (Rubio, 1984; Castellanos et al., 2006), bahía de Buenaventura (Rubio et al., 1988) e insulares como isla Gorgona (Rubio et al., 1987). A pesar de que la especie es citada para Malpelo en la ficha de la International Union for Conservation of Nature (Nielsen et al., 2010), ese registro carece de una referencia explícita o material que lo acompañe. De modo que el presente trabajo constituye el primer registro documentado de esta especie en el área.

Tabla 1. Especies del género Sphoeroides del Pacífico colombiano depositadas en la colección de peces de la Universidad del Valle (CIR-UV) y en el Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras (INV PEC). De cada especie se indica el departamento y la localidad donde ha sido registrada. Taxón Material examinado Departamento Localidad Sphoeroides CIR-UV:005-0218(3); CIR-UV:0040076(1); Valle del Cauca Bahía Málaga annulatus CIR-UV:007-0051(2); CIR-UV:0010052(1); CIR-UV:00400(18); CIR-UV:78175(1); CIR-UV:80398(3); CIR-UV:80399 (1); CIR-UV:79123(1)

CIR-UV:005-101(7); CIR-UV:88152(2); Valle del Cauca Bahía de CIR-UV:88148(4); CIR-UV:86034(1); Buenaventura CIR-UV:88198(1); ; CIR-UV:73005(11); CIR-UV:009099(5); CIR-UV:004053(4); CIR-UV:0040164(4); CIR-UV:009070(5)

CIR-UV:002004(2); CIR-UV:80397(34); Valle del Cauca El Pailón CIR-UV:75048(8); CIR-UV:81231(27); CIR-UV:81233(1); CIR-UV:80396(2); CIR-UV:80394(7); CIR-UV:85010(1); CIR-UV:75049(3); CIR-UV:85001(3)

CIR-UV:030044(1); CIR-UV:88035(11); Valle del Cauca Golfo de CIR-UV:88025(1) Tortugas

INV PEC:6711(1) Valle del Cauca La Barra

Sphoeroides CIR-UV:81234(2); CIR-UV:80402(1); Cauca Isla Gorgona lobatus CIR-UV:880326(3); CIR-UV:80403(4); CIR-UV:0010098(1); CIR-UV:80401(2)

INV PEC:6833(1); INV PEC:6834 (1)

Sphoeroides CIR-UV:85002(3); CIR-UV: 009-100(7); Valle del Cauca Piangüita rosenblatti CIR-UV: 004007(5); CIR-UV: 005015(2); CIR-UV: 009-71(12)

Sphoeroides Valle del Cauca Piangüita CIR-UV:002003(8) trichocephalus

Varios individuos de S. lobatus fueron directamente observados entre 2015 y 2017 en las localidades de La Nevera (4°00’09’’N, 81°36’37’’O),

200 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 El Acuario (4°00’45.48’’N, 81°36’33.36’’O) y La Pared del Náufrago (4°00’26.65’’N, 81°36’24.49’’O), todas ubicadas en el costado occidental de isla Malpelo (Figura 1), en profundidades entre 10 y 20 m, sobre sustratos arenosos y rocosos. Se distingue esta especie de las otras pertenecientes a Sphoeroides, por poseer espínulas que cubren la mayor parte del cuerpo y faldetas de piel pequeñas esparcidas en los costados. Además, su coloración es verde oliva en el dorso y parte superior de los lados, con moteado café y numerosos puntos pequeños blancos y azul claro; ojos cercados en una mancha oscura que se junta dorsalmente a manera de antifaz; presenta dos solapas dérmicas negras en el dorso, cada una seguida de un gran punto negro bordeado por una mancha café oscura; la parte ventral es blanca y presenta una serie de anchas franjas verticales en la región baja de los flancos. La identificación de los individuos se realizó en campo y se verificó con base en las fotografías tomadas (Figura 2) (Bussing, 1995; Robertson y Allen, 2015).

Figura 1. Localidades de observación de Sphoeroides lobatus. La Nevera, El Acuario y La Pared del Náufrago, isla Malpelo, Colombia.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 201 Figura 2. Fotografías del primer registro de Sphoeroides lobatus en La Nevera, isla Malpelo, Colombia

Aunque la mayoría de las especies del género están comúnmente asociadas con ambientes costeros de fondos blandos, arenosos y estuarinos, es posible encontrar algunas especies en ambientes arrecifales e incluso confinadas en islas oceánicas (Walker y Bussing, 1996). De las ocho especies distribuidas en el Pacifico Oriental Tropical, cuatro han sido documentadas en las islas Galápagos: S. angusticeps, S. annulatus, S. lobatus y S. trichocephalus, siendo esta última una especie endémica con vagabundos en isla de Coco y Ecuador; no obstante, sólo S. lobatus se encuentra registrada en más de un grupo de islas oceánicas: Revillagigedo, isla de Coco, Galápagos (Grove y Lavenberg, 1997; Garrison, 2005; Robertson y Allen, 2015; Del Moral-Flores et al., 2016) y ahora Malpelo. A pesar de que Rubio et al. (1992) incluyeron el género en la lista de la fauna ictiológica de isla Malpelo, la especie no fue determinada. Aparte de esa referencia, no existen registros publicados de Sphoeroides para el área (Bessudo-Lion y Álvarez-León, 2014; Robertson y Allen, 2015). De manera que, este trabajo representa el primer registro documentado de S. lobatus en la isla.

AGRADECIMIENTOS

Agradecemos a Parques Nacionales Naturales de Colombia, al Santuario de Fauna y Flora Malpelo, al Grupo de Investigación en Ecología de Arrecifes Coralinos de la Universidad del Valle y a la Fundación Malpelo y Otros Ecosistemas Marinos.

202 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 BIBLIOGRAFÍA

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RECIBIDO: 20/02/2017 ACEPTADO: 05/04/2017

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 203

Bol. Invest. Mar. Cost. 46 (1) 205-209 ISSN 0122-9761 Santa Marta, Colombia, 2017

Nota: FIRST RECORD OF BRITTLE-STAR SCHIZOSTELLA BIFURCATA (ECHINODERMATA: OPHIUROIDEA) IN THE COLOMBIAN CARIBBEAN

Nelson Manrique-Rodríguez1 and Giomar H. Borrero-Pérez2

1 Independent Researcher, Carrera 3 # 1-14, Casa 7, Bello Horizonte. Santa Marta, Colombia. E-mail: [email protected] 2 Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras (Invemar), Calle 25 No. 2-55, Playa Salguero, Santa Marta, Colombia. E-mail: [email protected]

ABSTRACT

First record of Schizostella bifurcata (Echinodermata: Ophiuroidea) in the Colombian Caribbean. This paper reports Schizostella bifurcata, a member of the family Gorgonocephalidae for the first time in the Colombian Caribbean. This report is based on specimens collected from the continental shelf of Santa Marta bay, where the species was found associated with gorgonians.

KEY WORDS: Ophiuroids, Taxonomy, First record, Continental shelf, Colombian Caribbean.

RESUMEN

Primer registro de Schizostella bifurcata (Echinodermata: Ophiuroidea) en el Caribe colombiano. Este documento registra a Schizostella bifurcata, miembro de la familia Gorgonocephalidae por primera vez en el Caribe colombiano. Este registro se basa en muestras recolectadas en la plataforma continental de la Bahía de Santa Marta, donde la especie se encontró asociada a gorgonáceos.

PALABRAS CLAVES: Ofiuros, Taxonomía, Primer registro, Plataforma continental, Caribe colombiano.

Despite being the most diverse class of the phylum Echinodermata, Ophiuroidea has been one of the least studied groups in the Colombian Caribbean. From 1962 to 2011, 80 species of ophiuroids were reported from Colombia, including three species belonging to the family Gorgonocephalidae: Asteroporpa annulata Lütken 1856, Astrocnida isidis Duchassaing 1850, and Astrophyton muricatum Lamarck, 1816 (Thomas, 1962, 1965, 1973; Bayer et al., 1970; Caicedo, 1979; Álvarez, 1980; Gallo, 1988; Hendler et al., 1995; Schoppe, 1996; Benavides y Borrero, 2000; González et al., 2002; Garcés y Romero, 2003; Alvarado, 2010; Benavides-Serrato et al., 2011). This family is characterized by having a large disk frequently covered with a thickened skin,

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 205 which may possess various tubercles and granules; radial, bar-shaped shields extending from the center of the disc; usually spiny papillae on the jaw and arms that are branched or simple, covered with granules and distal with bands of small hooks (Paterson, 1985). Schizostella bifurcata, also belonging to this family, is the only species currently accepted in its genus; the other described species, S. bayeri (A.H. Clark, 1952), was synonymized with S. bifurcata by Stöhr et al. (2016). In spite of the geographic range of this species presented by Pawson et al. (2009), which spans from the United States (Florida) to Colombia, there are a few records of this species along the Gulf of Mexico and the Caribbean Sea. In addition to Morant Cay, Jamaica, and Elliot Key, Florida, USA (Clark, 1952), apparently the only specific records of the species are based on Hendler et al. (1995), which includes Belize and Puerto Rico and represents the only records included in the most recent paper on the Caribbean and Latin America echinoderms (Alvarado, 2010; Alvarado and Solis-Marín, 2013; WoRMS, 2016). Despite these studies, this species was not included in the latest inventory of Colombian ophiurans and there is no biological material for this species available in Colombia. Schizostella bifurcata commonly called “basket star”, was found attached to gorgonian octocoral colonies in the area of El Morro in Santa Marta bay. Nine specimens were collected and detached from the colony without causing significant injuries. Individuals were relaxed with Epsom salt (magnesium sulfate) to extend their arms and then fixed in 70% ethanol. Animals were photographed and identified following the keys and descriptions by Hendler et al. (1995). Specimens were deposited in the Museum of Marine Natural History of Colombia (MHNMC) at Invemar (INV-EQU). With the report of this species, 81 species from this class have now been identified and inventoried for Colombia (Benavides-Serrato et al., 2011).

Schizostella bifurcata Clark, 1952 Fig. 1 A-B.

A B

4 mm 2 mm

Figure 1. View of Schizostella bifurcata. A. Arms extended. B. Arms retracted.

206 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Identification references. A.H. Clark 1952: 452, pl. 40 (as S. bayeri); Hendler et al. (1995) (as S. bayeri and synonymized); Humman and DeLoach 2002: 376-377. Synonymy. Hendler et al. (1995) Examined material. Nine specimens INV-EQU 2851, disk diameter 3.2- 4.9 mm (11°15’0.95”N and 74°13’53.79”W). Distinctive characters. Usually 4-mm in disk diameter, reddish, brown or pinkish-brown basket star, with seven short arms that usually branch near the middle region but sometimes branch in the terminal area. Its’ base of the arms appears thickened and hardly distinguishable from the disc. The dorsal region of the disk presents rows of proximal hooks. White rings, formed by white granules, are restricted to both sides of each “annulus”. These rings present dark and pigmented hooks, located in the dorsal region of the arm. Two hook-shaped spines form in the ventral region of the arm and appear in most segments of the arms. Low-scales are embedded in the integument covering the ventral surface of the disc and arms (Hendler et al., 1995). Schizostella bifurcata has multiple madreporites, the arms are clearly demarcated from the disc, and monticule of hooks on the basal branches are absent (although small individuals may have one or two hooks per segment). Biology. This species is associated with gorgonians, which inhabit front- reef; thus, limiting its’ distribution to depths of 12 to 46 m. During the day, individuals roll their arms in the octocoral branches, while at night this species extend its’ arms are in a position for filtration similar to A. muricatum (Hendler et al., 1995). Clark (1952) speculated that S. bifurcata reproduces asexually by division through the disk; as a result, many individuals usually have big arms and several smaller arms in regeneration. This was confirmed by Hendler et al. (1995) who reported S. bifurcata as a fissiparous species. Specimens from Colombia were recorded on the continental shelf, associated to gorgonian colonies of Gorgonia ventalina and Eunicea flexuosa at 15 m depth in the exposed area of El Morro along the Santa Marta coast, where only two individuals showed arms in regeneration. Distribution. Biscayne and Elliot Key, Florida, USA; Cayman Islands; Cozumel, Mexico; Puerto Rico; Barbados; and Belize at depths between 12 and 46 m (Hendler et al. 1995; Alvarado 2013), as well as Santa Marta, Colombia, at 15 m depth (present paper). Comments. Variability in the branching patterns and number of arms as well as the organization of granules among different populations, led to the description of S. bayeri A.H. Clark, 1952, which is currently accepted as a junior synonym of S. bifurcata (Stöhr et al., 2016). The specimens from Colombia have a brown color with 3.0 mm-disk diameters and lack differentiated arms.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 207 ACKNOWLEDGEMENTS

This paper was developed during the research entitled “Current status and growth of sea-fan Gorgonia ventalina in the area of Santa Marta, Colombian Caribbean”. The authors thank Jaime Garzón-Ferreira and Carlos Gómez for their support during field collection of organisms and revision of the manuscript. Additionally, the authors would like to recognize Laura Muñoz, Marcela Bolaños, Ivonne Salamanca, Steven Auscavitch and Erin M. Symonds for their help with the manuscript. This work was funded by Invemar-Simac-Caricomp. Contribution N° XYZ of Invemar.

LITERATURE CITED

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208 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Paterson, G.L.J. 1985. The deep-sea Ophiuroidea of the North Atlantic Ocean. Bull. Brit. Mus. Nat. Hist. (Zool)., 49 (1): 1-162. Pawson, D. L., D. J. Vance, C. G. Messing, F. A. Solis-Marín and C. L. Mah. 2009. Echinodermata of the Gulf of Mexico, Pp. 1177–1204 in Felder, D.L. and D.K. Camp (Eds.), Gulf of Mexico: origins, waters, and biota. Texas A&M Press, College Station, EE. UU. 1204p. Schoppe, S. 1996. Ophiothrix synoecina new species (Echinodermata: Ophiuroidea) from the Caribbean coast of Colombia. Bull. Mar. Sci., 58:429–437. Stöhr, S., T. O’Hara and B. Thuy (Eds). 2016. World Ophiuroidea database. Accessed at http://www. marinespecies.org/ophiuroidea on 2016-06-10. Thomas, L.P. 1962. The shallow water amphiurid brittle stars (Ophiuroidea: Echinodermata) of Florida. Bull. Mar. Sci. Gulf Carib., 12:623-694. Thomas, L.P. 1965. A new species of Ophiophragmus (Ophiuroidea: Echinodermata) from the Gulf of Mexico. Bull. Mar. Sci., 15:850-854. Thomas, L.P. 1973. Western Atlantic brittlestars of the genus Ophionereis. Bull. Mar. Sci., 23: 585-599. WoRMS. 2016. Schizostella bifurcata A.H. Clark, 1952. In Stöhr, S. (2007). Schizostella A.H. Clark, 1952. In: Stöhr, S., T. O’Hara and B. Thuy (Eds). 2016. World Ophiuroidea database. Accessed through: World Register of Marine Species at http://www.marinespecies.org/aphia. php?p=taxdetails&id=242516 on 2016-09-18.

RECIBIDO: 19/10/2015 ACEPTADO: 19/04/2017

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 209

INSTRUCCIONES A LOS AUTORES

Se consideran para publicación en el Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras únicamente artículos originales, es decir, aquellos que incluyan resultados significativos que no han sido publicados ni están siendo considerados para publicación en otra revista. Se reciben también artículos de revisión crítica, que compilen y resuman adecuadamente el trabajo en un campo particular y señalen líneas de investigación a seguir. Se tendrán en cuenta los manuscritos preparados según las normas siguientes. Como complemento, se recomienda a los autores siempre examinar cuidadosamente el estilo de presentación de artículos en el último número de la revista.

Idioma: Español o inglés, con resumen en ambos idiomas.

Presentación: Envío del documento en formato digital, como archivo adjunto al correo electrónico: [email protected]. Tipo de letra: Times New Roman, tamaño 11, configuración de página tamaño carta y a doble espacio. Máximo 40 páginas incluyendo figuras y tablas; sólo en casos excepcionales y justificados se aceptarán manuscritos más extensos.Márgenes: izquierdo y superior de 3 cm y derecho e inferior de 2 cm como mínimo. Todos los títulos van en negrilla: título del trabajo y títulos principales en situación centrada y mayúsculas (incluidos los nombres científicos), dejando un espacio para comenzar el párrafo; los títulos de segundo rango centrados pero en minúsculas y sin dejar espacio para comenzar el párrafo; los de tercer rango al lado izquierdo y en minúsculas, también sin espacio. Todas las hojas numeradas consecutivamente. Una vez aceptado el trabajo, el texto final deberá ser enviado nuevamente en archivo electrónico (textos, figuras y tablas) a: [email protected]

Texto: Conformado por las siguientes secciones en su orden: Título, Autor(es), Filiación y dirección del (de los) Autor(es), Resumen, Abstract, Introducción, Área de Estudio, Materiales y Métodos, Resultados, Discusión, Conclusiones, Agradecimientos y Bibliografía. Este formato puede ser modificado si la naturaleza del trabajo lo exige. Los artículos en forma de “Notas” deben ser idealmente de máximo 5 páginas de texto y sin división en secciones como los artículos extensos (excepto Abstract cuando el texto sea en español, Resumen cuando el texto sea en inglés), Agradecimientos y Bibliografía. Resumen de máximo 30 renglones en un sólo párrafo. El Abstract debe ser una traducción fiel de lo escrito en el resumen. Tanto el Resumen como el Abstract deben llevar al final y en un renglón aparte, máximo cinco Palabras Claves (Keywords), las cuales deben comenzar en mayúscula. El título del trabajo debe incluir una traducción fiel al inglés cuando el manuscrito sea en español, la cual se incluye en negrita al comienzo del Abstract, y viceversa cuando el trabajo sea en inglés.

Tablas: Elaboradas en procesador de texto (con la opción “tabla”), cada una comenzando en página aparte y evitando trazar líneas verticales. La leyenda debe ir encima, en minúsculas, y ser suficientemente explicativa. Deben ser numeradas consecutivamente y citadas (en orden) en el texto y presentadas juntas en un archivo aparte. La información incluida en las tablas no puede aparecer repetida en las figuras.

Figuras: Incluir bajo esta denominación todas las ilustraciones, como mapas, esquemas, fotografías y láminas. Deben ser excluidas del texto y el número correspondiente se indicará en cada figura, sobre el margen inferior. Las leyendas deben ir en minúsculas y ser suficientemente explicativas. Dibujos: Letras y símbolos en tamaño apropiado, de modo que al reducirlos no pierdan su nitidez. Fotografías: La revista asume los costos de publicar fotografías en blanco y negro. Los costos de fotografías y figuras a color deben ser asumidos por el autor. Los archivos de las fotografías o imágenes a color deben ser guardados en formato TIF, con una resolución de al menos 360 dpi y los colores deben

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 211 corresponder a la escala CMYK. Se recomienda que la primera versión del manuscrito a ser sometido utilice una resolución de 72 dpi, en escala RGB, para facilitar el envío de estos archivos por correo electrónico.

Abreviaturas: Pueden usarse abreviaturas o símbolos comunes, tales como m, cm, km, g, kg, mg, mL, L, %, o °C, siempre y cuando vayan acompañando números. Evitar los puntos en las abreviaturas. Todas las cifras decimales deberán separarse con punto y no con coma.

Referencias: Dentro del texto citarse como en los siguientes ejemplos, evitando el uso de op. cit.: “La especie vive sobre sustratos rocosos y coralinos (Pérez, 1980; Darwin y Scott, 1991), aunque, según García (1992), prefiere fondos de cascajo”. Cuando la referencia involucra a más de dos autores debe citarse como: Castro et al. (1965) o (Castro et al., 1965), donde “et al.” debe aparecer siempre en letra cursiva. Las comunicaciones personales deben evitarse en lo posible pero serán aceptadas a juicio del editor a cargo de cada artículo, según sea el caso y deberán seguir el siguiente formato: Nombre completo (punto) Institución (punto) Ciudad (coma) País (punto) Año (punto) Com. Pers. No se aceptan las referencias indirectas, p. ej. Pérez 2007 (En: Fernández, 2008).

Bibliografía: Incluir todas y únicamente las referencias citadas en el texto, en orden alfabético de apellidos y en orden cronológico cuando haya varios trabajos del mismo autor. El símbolo “&”, comúnmente usado, deberá reemplazarse por la letra “y” o la palabra “and” según el idioma del manuscrito. El estilo de elaboración de las citas bibliográficas debe verse en los trabajos publicados en este volumen para seguir obligatoriamente el mismo formato y su exactitud es responsabilidad únicamente de los autores. No se admiten citas de trabajos que no hayan sido aceptados para publicación y las citas de artículos en prensa deben incluir el volumen, el año, y el nombre de la revista en que saldrán publicados. Los artículos publicados en revistas periódicas se deben citar de la siguiente manera: Autor (punto) Año (punto) Título (punto) Nombre de la revista (coma) Volumen (dos puntos) Ámbito de páginas (punto). Ejemplo: Blanco, J.A., J.C. Nárvaez y E.A. Viloria. 2007. ENSO and the rise and fall of a tilapia fishery in northern Colombia. Fish. Res., 88: 100-108. En los casos en que la referencia incluya la totalidad de las páginas de la revista periódica, se debe citar así: Autor (punto) Año (punto) Título (punto) Nombre de la revista (coma) Volumen (coma) páginas totales (punto). Ejemplo: Pang, R.K. 1973. The systematics of some Jamaican excavating sponges. Postilla, 161, 75 p. Debe abreviarse el nombre de la revista cuando esté formado por más de una palabra, siguiendo la información presentada en www.abbreviations.com. Para revistas no listadas debe presentarse el nombre completo. Los libros se deben citar de la siguiente manera: Autor (punto) Año (punto) Título (punto) Editorial (coma) Ciudad (punto) número total de páginas (punto). Ejemplo: Dahl, G. 1971. Los peces del norte de Colombia. Inderena, Bogotá. 391 p. Los capítulos de libros se deben citar de la siguiente manera: Autor (punto) Año (punto) Nombre del capítulo (punto) Ámbito de páginas (punto). Editores (punto) Título del libro (punto) Editorial (coma) Ciudad (punto) número total de páginas (punto). Ejemplo: Álvarez-León, R. y J. Blanco. 1985. Composición de las comunidades ictiofaunísticas de los complejos lagunares estuarinos de la bahía de Cartagena, ciénaga de Tesca y Ciénaga Grande de Santa Marta, Caribe colombiano. 535-555. En: Yáñez-Arancibia, A. (Ed.). Fish community ecology in estuaries and coastal lagoons. UNAM, México D.F. 653 p. Las memorias de reuniones y documentos inéditos y de escasa divulgación (tesis y literatura gris) sólo se citarán a criterio del editor del manuscrito. Las tesis se deben citar como los libros. Ejemplo (tesis): Arboleda, E. 2002. Estado actual del conocimiento y riqueza de peces, crustáceos decápodos, moluscos, equinodermos y corales escleractíneos del océano Pacifico colombiano. Tesis Biol. Mar., Univ. Jorge Tadeo Lozano, Bogotá. 125 p.; (informe): Pedraza, R.A., S. Suárez y R. Julio. 1979. Evaluación de captura en la Ciénaga Grande de Santa Marta. Informe final, Inderena, Bogotá. 39 p.

212 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Recursos electrónicos: Los documentos electrónicos varían constantemente dentro de las páginas web, por lo tanto se prefiere que los autores citen documentos de este tipo únicamente en casos en que sea indispensable hacerlo y serán aceptadas a juicio del editor a cargo de cada artículo, según sea el caso; deberán seguir el siguiente formato: Autor (punto) Año (punto) Título (punto) URL completa (punto) Fecha de consulta (punto). Ejemplo: Hammer, O., D.A.T. Harper y P.D. Ryan. 2008. PAST – Palaentological Statistics, ver. 1.81. http://folk.uio.no/ohammer/past/past.pdf. 08/06/2008.

Otros: No se admitirán notas de pie de página. Los nombres científicos de géneros y especies deben escribirse en letra cursiva o en su defecto subrayarse. Los registros taxonómicos deben hacerse siguiendo el código internacional de nomenclatura para lo cual el Boletín tiene un modelo con ejemplos, disponible para quien lo solicite. Las medidas se deben expresar en unidades del sistema métrico decimal. Recordar que los valores de salinidad deben presentarse sin unidades o símbolos. Se deben sugerir los nombres de al menos tres evaluadores para el documento sometido, incluyendo la información necesaria para contactarlos (dirección postal y correo electrónico).

Trámite: Los manuscritos deben ser enviados en archivo electrónico al correo boletin@ invemar.org.co, anexando una carta remisoria dirigida al: Comité Editorial, Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras, INVEMAR, Calle 25 No. 2-55, Playa Salguero, Santa Marta D.T.C.H., Colombia. Los trámites posteriores de evaluación y comunicación de resultados se harán a través de correo electrónico, para mayor agilidad del proceso. Todo trabajo será evaluado por dos especialistas y en un término aproximado de doce meses el Comité Editorial decidirá e informará si el artículo se acepta para publicación. En caso de correcciones los autores deberán entregar una nueva versión en un plazo no mayor a un mes.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 213 INSTRUCTIONS TO AUTHORS

Potential contributors to the Bulletin of Marine and Coastal Research should follow the subsequent instructions: authors must submit original articles; that means those that have significant unpublished results, nor being considered for another journal. The Bulletin also accepts manuscripts on critical revisions that compile and analyze studies in particular fields and propose accurate research lines. We suggest that authors, in any case, check the presentation style in the last Bulletin’s issue to follow the exact structure.

Languages: Spanish or English, abstract in both languages.

Presentation: Attach digital complete text file and figures to an email and send it to boletin@ invemar.org.co. Type of font: Times New Roman, size 11, double-spaced. Maximum 40 pages, including figures and tables. Only in exceptional cases we will accept papers longer than that. Margins: Left and upper, 3 cm; right and lower, 2 cm. All titles must be written in boldface type. Manuscript title and main titles must be written in capital letters, centered, and there must be a space line before the first line of the text; subtitles must be also centered but as lower-case letters and there must be no space before the first line of the text; and third titles must be written on the left side of the paper, as lower-case letter, and also with no space. All pages must be numbered consecutively. Once the paper is accepted, the complete final file must be sent again as attachment to: [email protected]

Text: Text must be structured as follows: Title, Author (s), Author’s address, Abstract, Abstract in Spanish (Resumen), Introduction, Study area, Materials and Methods, Results, Discussion, Conclusion (optional), Acknowledgements, and Bibliography. This format can be modified depending on the type of work. Articles in “Note” format must be preferably five pages long or shorter, without divisions and subtitles like the long manuscripts (except a Spanish Resumen), Acknowledgements, and Bibliography). Abstract must be one paragraph and should not exceed 30 lines. Spanish Resumen should be an exact translation of the abstract, both must include at the end a maximum of five key words, which have to start with capital letters. The title of the manuscript should be given in both languages.

Tables: Must be processed using the “table” tool as text file, vertical lines should be avoided, one table per page. Tables legend must be placed on top, in lower-case letters, and present clearly the content. Tables must be numerated consecutively, cited so in the text, and presented together in other file. Information included in tables should not be repeated in figures.

Figures: Figures include illustrations such as maps, pictures, plates, and schemes. They must be numbered and presented, excluded from the text, on separated pages. Drawings: letters and symbols on drawings should have a suitable size, so that if they get reduced they will not loose their shape and details. Photographs: the journal covers the costs for publishing black and white photographs. If there are color images in the manuscript, the authors will have to afford color page fees. Photographs and image files should be saved as TIF files, with at least 360 dpi resolution and colors should correspond to CMYK scale. We suggest sending images for first version in 72 dpi resolution, in RGB scale, so that files are not too heavy to be sent by email.

Abbreviations: Abbreviations may be used and also common symbols, such as m, km, g, mg, %, or ºC, as long as they are next to numbers. Do not use period marks after symbols or abbreviations. All decimal numbers have to be separated by periods. References: In the text please reference the bibliography as follows, avoiding use of op.cit: “The species lives in rocky and coral substrates (Pérez,

214 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 1980; Darwin and Scott, 1991), although following García (1992), it prefers gravel substrate.” When the reference includes more than two authors, it has to be quoted as: Castro et al. (1965) or (Castro et al., 1965), with “et al.” always written in italics. Personal communications should not be used but they may be accepted by the editor depending on the specific case. If they are included they should be presented as: Complete name. Institution. City, Country. Year. Pers. Comm.

Bibliography: The bibliography must include all and just the references cited in the text, in alphabetical order and in chronological order when there is more than one article by the same author (s). The symbol “&”, frequently used, has to be changed for the word “and”. The bibliographic style can be checked in any article in the last issue of the Bulletin and its accuracy is the author’s responsibility. Unpublished data or manuscripts are not supposed to be cited. If a manuscript in press has to be cited, it should include information about issue, year, and title of the journal of the future publication.

Electronic resources: Web documents vary constantly. Therefore, they should be avoided as references in the manuscripts if it is not really necessary. In special cases, it will be the editor’s decision to accept it or not. These citations should follow the next format: Author. Date. Title. Complete URL.

Others: Use of footnotes in the text is strongly discouraged. Scientific names of genera and species must be written in italics type or underlined. Taxonomic reports have to be written following the international nomenclature code. Bulletin office have some examples that may asked for if needed. Measurements have to be marked using metric system. Salinity values have to be presented without symbols or units. You should suggest the names of at least two potential reviewers for the manuscript, including their contact information.

Procedure: The digital file with the manuscript, and communications should be sent to [email protected], with a introductory letter addressed to Comité Editorial, Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras, INVEMAR, 25th street No. 2-55, Playa Salguero, Santa Marta D.T.C.H., Colombia. Communications about results and correction suggestions should be sent by email, in order to abbreviate the complete process. Manuscripts are first reviewed by two experts in the relevant discipline. Approximately twelve months later, the editorial board will decide and notify if the article is acceptable for publication. If some corrections are needed, authors have to write a new version and return it no longer than one month later.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 215 ÉTICA DE PUBLICACIÓN

Publicación y Autoría El Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras asume todos los gastos de impresión, incluyendo fotografías en blanco y negro. En el caso de las fotografías y figuras a color los costos deben ser asumidos por el autor. La revista es de acceso abierto, por lo que su distribución y divulgación es libre, respetando los respectivos créditos y autorías de los manuscritos.

Responsabilidades de los Autores Los autores están obligados en participar del proceso de evaluación, respetando los tiempos estipulados de revisión. El sometimiento de un manuscrito debe estar acompañado por una carta dirigida al editor general de la revista, donde los autores firman y declaran: • Todos los autores han leído y aprobado el manuscrito remitido, en su contenido, organización, presentación y orden de autoría, por lo que no existen conflictos de intereses. • El manuscrito es resultado de un trabajo original, el cual no ha sido publicado, no se encuentra bajo consideración en ninguna publicación y no se someterá a otra revista hasta conocer la respuesta del Comité Editorial del Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras. • En caso de ser aceptado el manuscrito, se autoriza la publicación, reproducción y difusión bajo las normas establecidas por la revista. • El documento no incluye textos, tablas o figuras que tengan reserva de derechos y si los tuviere contamos con la autorización para su reproducción. • El documento no contiene citas o transcripciones de obras que carezcan de referencias bibliográficas debidamente citadas.

Responsabilidades de los Evaluadores Los evaluadores son investigadores invitados por la revista para que revisen ad honorem los manuscritos sometidos. Cada semestre se incluye al inicio del número correspondiente, el listado de evaluadores que participaron en la revisión, tanto de los artículos publicados como de los que no fueron aceptados durante ese semestre. Las funciones de los evaluadores son: • Evaluar los manuscritos asignados y emitir una decisión debidamente justificada. • Adoptar una posición imparcial, crítica y constructiva frente a los trabajos que evalúa. • Proteger el carácter confidencial de los manuscritos que revisa.

Responsabilidad Editorial El comité editorial es responsable de la gestión de la revista. Está integrado por investigadores de entidades nacionales e internacionales, asegurando la pluralidad en las diferentes disciplinas y líneas de investigación marina y costera. Funciones de los editores: • Los editores tienen la autoridad y responsabilidad de aceptar o rechazar los manuscritos sometidos. • No deben tener conflicto de intereses. • Garantizar la calidad del contenido de los artículos. • Proteger la integridad y confidencialidad del trabajo de cada autor y el anonimato de cada evaluador. • En el caso de errores el editor debe promover la corrección o retracción en la publicación.

216 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 Sanciones En el caso de encontrar alguna violación de los apartes anteriores, se aplicaran las siguientes sanciones: • El rechazo inmediato y retiro del manuscrito. • Prohibición de todos los autores a presentar nuevos manuscritos de forma individualmente o en con otros autores. Esta sanción se impondrá por un mínimo de dos años. • El Editor General y director de la revista se reserva el derecho de imponer sanciones adicionales más allá de los descritos anteriormente.

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras 217 BOLETÍN DE INVESTIGACIONES MARINAS Y COSTERAS (Bol. Invest. Mar. Cost.) Viene de la contraportada (ISSNPUBLICATION 0122-9761) ETHICS NOTAS • NOTES Publication and Authorship La revista científica Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras está dirigida a la comunidad científica y a las personas The Bulletin of Marine and Coastal Research, assumes all the costs of printing, including pictures relacionadas con temas medioambientales en zonas marino-costeras, con particular énfasis en la región neotropical. M. A. Carvajalino-Fernández, O. Lojek, L. Fernandes y L. J. Vivas-Aguas Considera para su inpublicación black and white.trabajos In theinéditos case ofsobre color cualquier pictures ortópico figures, de theinvestigación costs should en be el assumed mar o enby theambientes author. Desarrollo preliminar de un modelo hidrodinámico y de transporte de nutrientes para la Ciénaga acuáticos de la zona costera, realizadosThis journal en lasis openáreas access,tropicales due y to subtropicales this, its distribution de América. and Esdissemination editada desde are 1967 free, por respecting el Grande de Santa Marta Instituto de Investigacioneseach credits Marinas and authorship y Costeras of “José the manuscripts.Benito Vives de Andréis” (Invemar). Hasta el volumen 8 llevó el [Preliminary development of a hydrodynamic and nutrient transport model for Ciénaga Grande nombre de “Mitteilungen aus dem Instituto Colombo-Alemán de Investigaciones Científicas Punta de Betín” y entre los de Santa Marta] ...... 191 volúmenes 9 y 24 se denominó “Anales del Instituto deAuthor’s Investigaciones Responsibilities Marinas y Costeras”. A partir del año 2008 se publican dos números por volumen anual manteniendo esta periodicidad hasta la fecha. La revista se encuentra indexada S. Rojas-Vélez y J. Tavera en Publindex-Colciencias en laThe categoría authors A2, are posiciónrequired mantenidato participate desde in the2005, evaluation y también process, está en fulfilling Web of Knowledgethe review time. y Primer registro del tamboril narigón (Sphoeroides lobatus: tetraodontidae) en Isla Malpelo, SciELO-Colombia. A mediadosThe de submission 2016 fue indexada of a manuscript en SCOPUS. should El encloseBoletín esa letter una publicación sent to General de libre Editor acceso, of the que journal puede ser consultadawhere en el authors portal delsigns Invemar and declare: (www.invemar.org.co/boletin) y además es distribuida a nivel nacional e Pacífico colombiano [First record of the longnose puffer (Sphoeroides lobatus: Tetraodontidae) in Malpelo Island, internacional a través •del sistemaAll authors de canje. have Las read instrucciones and approved a los autoresthe manuscript para la preparación submitted, y envíoin its decontent, manuscritos organization, se Colombian Pacific] ...... 199 encuentran en las últimas páginaspresentation de este and número order ofy en authorship; el portal de because Internet. this there are no conflicts of interest. El Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras se acoge a normas éticas para la publicación de documentos científicos, • The manuscript is the result of an original work, which has not been published, it is not under en particular a la evaluación por pares de todos los documentos aceptados. Así mismo, se espera de todos los autores el N. Manrique-Rodríguez and G. H. Borrero-Pérez seguimiento de un código considerationético que garantice or will el avancebe submitted de la ciencia to another y la protección journal until del ambiente know the natural response of the Editorial First record of brittle-star Schizostella bifurcata (Echinodermata: Ophiuroidea) in the Colombian Board of the Bulletin of Marine and Coastal Research. Caribbean • In the event of the manuscript be accepted, the publication, reproduction and dissemination under [Primer registro de Schizostella bifurcata (Echinodermata: Ophiuroidea) en el Caribe colombiano] ...... 205 the rules established by the journal is authorized. • Director del Invemar The manuscript does not include text, tables or figures that have copyright notice and if any, it has Francisco A. Arias Isaza, Ph.been D. authorized for its reproduction. • The manuscript does not contain any citations or transcriptions of works who lack properly cited Director de la Revista references. Jesús A. Garay, M. Sc. Invemar, Colombia

Editor General Responsibility for the Reviewers

Arturo Acero Pizarro, Ph. D. The reviewers are researchersUniversidad invited Nacional by dethe Colombia journal sedeto revise Caribe manuscripts (Cecimar), submitted ad PED:353099-011/ SERIE: 334167A0 / LINEATURA:200DPI/RETIRO honorem. Every semester, the Colombiarespective volume include at the beginning, the list of reviewers who participated in the review. Comité Editorial The functions of the reviewers are: Arturo Acero, Ph. D. Universidad Nacional de Colombia sede Caribe (Cecimar), • Evaluate assigned manuscripts and give a substantiated decision. negro • Colombia Antonio Baeza, Ph. D. The opinion must be impartial,Clemson criticism University and constructivey Smithsonian to Marinethe manuscripts Station at under Fort Pierce,review.

• Protect the confidentialityEstados of the manuscriptsUnidos reviewed. cyan Gladys Bernal, Ph. D. Universidad Nacional de Colombia sede Medellín, Colombia Arnaud Bertrand, Ph. D. InstitutEditorial de Recherche Responsibility pour le Développement (IRD), Francia Maribeb Castro, Ph. D. The editorial board Universidadis responsible Militar for Nuevathe journal’s Granada, management, Bogotá. Colombia and it is composed of Javier A. Díaz Ochoa, Ph. D. Universidad de Magallanes, Chile researchers from national and international institutions, ensuring plurality in the different disciplines and magenta Guillermo Díaz-Pulido, Ph. D. Griffith University, Australia Diego L. Gil Agudelo,research Ph. D.lines of marine and coastalUniversity topics. of South Carolina at Beaufort, Carolina del Sur, Functions Editors: Estados Unidos José Horrillo-Caraballo,• Ph.Editors D. have the authoritySwansea and responsibility University, toReino accept Unido or refuse the submitted manuscripts. amarillo Rafael Lemaitre, Ph. •D. They should not have conflictSmithsonian of interest. Institution, Estados Unidos Mateo López-Victoria,• Dr.Guarantee rer. nat. the quality of Universidadthe content of Javeriana the articles. de Cali, Colombia Gabriel R. Navas S., Ph. D. Universidad de Cartagena, Colombia • Protect the integrity and confidentiality of the manuscripts and the anonymity of each reviewer. Jorge Páramo, Ph. D. Universidad del Magdalena, Santa Marta, Colombia • José Julián Tavera, Ph. D.In case of errors, the EditorUniversidad will should del promote Valle, Cali, correction Colombia or retraction in the publication. Luisa Villamil, Ph. D. Universidad de la Sabana, Bogotá, Colombia Sanctions frank rpo Asistente Editorial In the case of finding any ethics violation, the following sanctions will be apply: Carolina M. Vásquez-Zapata,• Rejection Publicista and immediate Esp. Invemar, removal Colombiaof the manuscript. • Prohibition of all authors to submit manuscripts, individually or with others authors. This sanction will be imposed for a minimum of two years. • The General Editor and director of the journal could impose additional sanctions.

218 Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras • Vol. 46 (1) • 2017 BOLETÍN DE INVESTIGACIONES MARINAS Y COSTERAS (Bol. Invest. Mar. Cost.) Viene de la contraportada (ISSN 0122-9761) NOTAS • NOTES

La revista científica Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras está dirigida a la comunidad científica y a las personas relacionadas con temas medioambientales en zonas marino-costeras, con particular énfasis en la región neotropical. M. A. Carvajalino-Fernández, O. Lojek, L. Fernandes y L. J. Vivas-Aguas Considera para su publicación trabajos inéditos sobre cualquier tópico de investigación en el mar o en ambientes Desarrollo preliminar de un modelo hidrodinámico y de transporte de nutrientes para la Ciénaga acuáticos de la zona costera, realizados en las áreas tropicales y subtropicales de América. Es editada desde 1967 por el Grande de Santa Marta Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras “José Benito Vives de Andréis” (Invemar). Hasta el volumen 8 llevó el [Preliminary development of a hydrodynamic and nutrient transport model for Ciénaga Grande nombre de “Mitteilungen aus dem Instituto Colombo-Alemán de Investigaciones Científicas Punta de Betín” y entre los de Santa Marta] ...... 191 volúmenes 9 y 24 se denominó “Anales del Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras”. A partir del año 2008 se publican dos números por volumen anual manteniendo esta periodicidad hasta la fecha. La revista se encuentra indexada S. Rojas-Vélez y J. Tavera en Publindex-Colciencias en la categoría A2, posición mantenida desde 2005, y también está en Web of Knowledge y Primer registro del tamboril narigón (Sphoeroides lobatus: tetraodontidae) en Isla Malpelo, SciELO-Colombia. A mediados de 2016 fue indexada en SCOPUS. El Boletín es una publicación de libre acceso, que puede ser consultada en el portal del Invemar (www.invemar.org.co/boletin) y además es distribuida a nivel nacional e Pacífico colombiano internacional a través del sistema de canje. Las instrucciones a los autores para la preparación y envío de manuscritos se [First record of the longnose puffer (Sphoeroides lobatus: Tetraodontidae) in Malpelo Island, encuentran en las últimas páginas de este número y en el portal de Internet. Colombian Pacific] ...... 199 El Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras se acoge a normas éticas para la publicación de documentos científicos, en particular a la evaluación por pares de todos los documentos aceptados. Así mismo, se espera de todos los autores el N. Manrique-Rodríguez and G. H. Borrero-Pérez seguimiento de un código ético que garantice el avance de la ciencia y la protección del ambiente natural First record of brittle-star Schizostella bifurcata (Echinodermata: Ophiuroidea) in the Colombian Caribbean [Primer registro de Schizostella bifurcata (Echinodermata: Ophiuroidea) en el Caribe colombiano] ...... 205

Director del Invemar Francisco A. Arias Isaza, Ph. D.

Director de la Revista Jesús A. Garay, M. Sc. Invemar, Colombia

Editor General

Arturo Acero Pizarro, Ph. D. Universidad Nacional de Colombia sede Caribe (Cecimar), PED:353099-011/ SERIE: 334167A0 / LINEATURA:200DPI/RETIRO Colombia

Comité Editorial Arturo Acero, Ph. D. Universidad Nacional de Colombia sede Caribe (Cecimar), Colombia negro Antonio Baeza, Ph. D. Clemson University y Smithsonian Marine Station at Fort Pierce,

Estados Unidos cyan Gladys Bernal, Ph. D. Universidad Nacional de Colombia sede Medellín, Colombia Arnaud Bertrand, Ph. D. Institut de Recherche pour le Développement (IRD), Francia Maribeb Castro, Ph. D. Universidad Militar Nueva Granada, Bogotá. Colombia Javier A. Díaz Ochoa, Ph. D. Universidad de Magallanes, Chile Guillermo Díaz-Pulido, Ph. D. Griffith University, Australia magenta Diego L. Gil Agudelo, Ph. D. University of South Carolina at Beaufort, Carolina del Sur, Estados Unidos José Horrillo-Caraballo, Ph. D. Swansea University, Reino Unido Rafael Lemaitre, Ph. D. Smithsonian Institution, Estados Unidos amarillo Mateo López-Victoria, Dr. rer. nat. Universidad Javeriana de Cali, Colombia Gabriel R. Navas S., Ph. D. Universidad de Cartagena, Colombia Jorge Páramo, Ph. D. Universidad del Magdalena, Santa Marta, Colombia José Julián Tavera, Ph. D. Universidad del Valle, Cali, Colombia Luisa Villamil, Ph. D. Universidad de la Sabana, Bogotá, Colombia frank rpo

Asistente Editorial Carolina M. Vásquez-Zapata, Publicista Esp. Invemar, Colombia New recordsofspongesthegeneraPetrosia J. A. SilvaandS.Zea 45 . Bula Meyer, UniversidaddelMagdalena,Colombia] [Diatoms associatedtomacroalgaeinpermanentplatesthecollectionofProfesorGermán Bula Meyer, UniversidaddelMagdalena,Colombia Diatomeas asociadasamacroalgasenplacaspermanentesdelacoleccióndelprofesorGermán L. A. Vidal, K.Ospino-Acosta,Linares-Vargas yR.García-Urueña [Fecundity ofScomberomorus sierra Fecundidad de J. F. Eraso-Ordoñez,D.M.Bustos-Montes,S.Salas-Castro, A. GirónyM.Rueda 7 [Fish communitystructureinLaEntregaBay, . Oaxaca,Mexico] Estructura delacomunidadpecesenBahíaLaEntrega,Oaxaca,México E. Ramos-SantiagoyM. Tapia-García suropoeioPruus ...... 171 . estuario protegidoPortugués] [Análisis comparativoentresalinassolarestradicionalesyotrasactividades económicasenun protected estuary Comparative analysisoftraditionalsolarsaltworksandothereconomicactivities inaPortuguese N. Sainz-López 153 . costa CaribedeColombia] [Estructura poblacionaldelpezmacrúridoCoelorinchuscaelorhincus enaguasprofundasdela Caribbean coast Population structureofgrenadierfishCoelorinchuscaelorhincus indeepwatersoftheColombian J. Paramo,MottaandDeLaHoz [Detection ofshorelinechangesinthenorthernDistrictBuenaventurausingremotesensing] de sensoresremotos Detección decambioslalíneacosteraalnortedelDistritoBuenaventuramedianteeluso M. A. Cifuentes-Ossa,L. V. Rosero-Henao yJ.JosephrajSelvaraj Haplosclerida: [Nuevos registrosdeesponjaslosgénerosPetrosia Petrosiidae) fromtheColombianCaribbean VOL. 46(1) Continúa enlacontraportada interior BOLETÍN DEINVESTIGACIONESMARINAS Y COSTERAS Scomberomorus sierra ersia)pr lCrb oobao ...... 113 . Petrosiidae) paraelCaribecolombiano] (Perciformes: Scombridae) in the Colombian Pacific] ...... 29 . (Perciformes:Scombridae)intheColombianPacific] (Perciformes: Scombridae)enelPacíficocolombiano CONTENIDO •CONTENTS (Bol. Invest.Mar. Cost.) and Xestospongia y Xestospongia (Demospongiae: Haplosclerida: Santa Marta,Colombia,2017 (Demospongiae: . . . . . 137 .

46 (1) Año 2017• Volumen 46(1) Serie dePublicaciones Periódicas (Bol. Invest.Mar. Cost.) (Bol. Invest.Mar. Cost.) Podocystis adriatica Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras “José Benito Instituto deInvestigacionesMarinasyCosteras“JoséBenito Vives de Andréis” Vinculado alMinisteriode Ambiente yDesarrolloSostenible Santa Marta•Colombia ISSN: 0122-9761

frank rpo amarillomagenta cyannegro PED:353099-011/ SERIE: 334167A0 / LINEATURA:200DPI/TIRO