Hoehnea 33(3): 359-370, I tab., 18 fig., 2006

Ctenocladaceae e () do Espirito Santo e Litoral Norte de Sao Paulo, Brasil

Diogina Barata 1,2 e Mutue Toyota Fujii 1

Recebido: 27.09.2005; aceito: 06.07.2006

ABSTRACT - (Ctenocladaceae and Ulvellaceae (Chlorophyta) from Espirito Santo and North Seacoast ofSao Paulo, Brazil). The floristic survey ofUlvellaceae and Ctenocladaceae for Espirito Santo and Sao Paulo States seacoast were pefonned from material kept in culture and also, fixed in formaline. The material were collected along Espirito Santo's seacoast, in 1985 and from 2002 to 2004; in Rio Escuro and I1ha das Couves, Ubatuba, north seacost of Sao Paulo, in 2003. The outcomes brought out six species: Bo/boco/eon piliferum N. Pringsheim, Entocladia viridis Reinke, scutata (Reinke) Hohn. ex Marchewianka, submarinum Wille, Stromatella monostrol11atica (P. Dangeard) Kommann & P. Sahling and lens P. Crouan & H. Crouan, ofwhich B. pilijerul11, P subl11arinul11, and S. l11onostromatica are quoted for the first time to Brazil and E. viridis to Espirito Santo. Key words: Chaetophoracean marine, floristic survey,

RESUMO - (Ctenocladaceae e Ulvellaceae (Chlorophyta) do Espirito Santo e Litoral Norte de Sao Paulo, Brasil). 0 levantamento floristico das famflias Ulvellaceae e Ctenocladacea e para 0 Iitoral dos estados do Espirito Santo e de Sao Paulo foi realizado a partir de material mantido em cultura e fixado em fonnol. As coletas foram realizadas na zona entremares ao longo do litoral do Espirito Santo, em 1985 e no periodo de 2002 a 2004, e nas localidades de Rio Escuro e Ilha das Couves, em Ubatuba, Sao Paulo, em 2003. Os resultados revelaram seis especies: Bo/bocoleon piliferum . Pringsheim, Entocladia viridis Reinke, Pringsheimiella scutata (Reinke) Hohn. ex Marchewianka, Pseudendoclonium submarinum Wille, Stromatella monostromatica (P. Dangeard) Kommann & P. Sahling e Ulvella lens P. Crouan & H. Crouan, das quais B. pi/iferum, P submarinum e S. monostromatica sao citadas pela primeira vez para 0 Brasil e E. viridis, para 0 Espirito Santo. Palavras-chave: Chaetoforaceas marinhas, levantamento floristico, Ulvales

Introduf;30 foi baseada em caracteristicas apresentadas pelos representantes desta familia que eram mais proximas A familia Ulvellaceae foi proposta por O'Kelly & as familias de que as de Chaetophoraceae Floyd (1983) para acomodar as cloroficeas marinhas (), tais como, a presenya de pirenoides microscopicas constituidas por filamentos ramificados com ti lacoides transversais, parede celular sem em diferentes graus, desde habito prostrado, com plasmodesma, sifonoxantina (especies que ocorrem desenvolvimento uni- a bilateral ate discoide com no infralitoral), historico de vida com altemancia de crescimento radial, desenvolvendo-se sobre ou dentro gerayoes isomorficas, e caracteristicas de estrutura do tala de outras algas (raramente de vida livre). Os e padroes de desenvolvimento do esporangio e do representantes de Ulvellaceae apresentam celulas gametangio. uninucleadas, contendo cloroplasto parietal unico que A configurayao cruciada do aparelho f1agelar em possui de urn a muitos pirenoides. Anteriormente, estes sentido anti-honirio e a presenya de envoltorio terminal organismos eram incluidos na ordem Chaetophorales cobrindo a extremidade dos corpos basais dos f1agelos (Chlorophyceae) e conhecidos como "ChaetoJoraceas em zoosporos e gametas tambern estao mais de acordo marinhas" (South 1974, Shameel 1978, O'Kelly & com Ulvophyceae do que com Chlorophyceae. Os Yarish 1980, O'Kelly & Yarish 1981 e O'Kelly & membros de Chaetophoraceae possuem a configurayao Floyd 1983). Segundo O'Kelly & Floyd (1983), a do aparelho f1agelar do tipo cruciada em sentido transferencia deste grupo para Ulvales (Ulvophyceae) honirio e sem apresentar rizoplastos, alem de parede

I. Instituto de Botanica, Caixa Postal 4005, 0 I06 J-970 Sao Paulo, SP, Brasil 2. Autor para correspondencia: [email protected] 360 Hoehnea 33(3): 359-370,2006 celular com plasmodesmas. 0 cicio de vida, embora este estudo sobre clor6fitas marinhas bentonicas controverso, parece ser haplonte com meiose do Espirito Santo foi observada a ocorrencia de zig6tica (O'Kelly & Floyd 1983).0 posicionamento varias algas que serviam de hospedeiras para os do membros desta familia e problematico e alguns representantes de Ulvellaceae e Ctenocladaceae. Parte generos tern sido retirados, como e 0 exemplo do talo destas algas foi mantida em cultura para uma de , que hoje pertence a familia melhor identifica<;:ao e observa<;:ao das espifitas. 0 Ctenocladaceae (Wynne 2005). material de Sao Paulo foi obtido a partir de exemplares Os representantes de Ulvellaceae geralmente nao que cresceram como contaminantes sobre 0 talo aparecem descritos em trabalhos floristicos e urn nlimero de outras algas mantidas em cultura. Os locais de reduzido de especies e citado para 0 Brasil. Entre elas coleta e as algas que serviam como hospedeiras para estao: Bolbocoleonjolyi Pringsheim, Entocladia viridis os representantes de Ulvellaceae e Ctenocladaceae Yamaguishi-Tomita, Pringsheimiella scutata (Reinke) constam na tabela I. Hohn. ex Marchewianka, Pseudendoclonium marinum o material coletado foi acondicionado em sacos (Reinke) Aleem & E. Schulz e Ulvella lens P. Crouan plasticos com etiqueta de identifica<;:ao, triado e & H. Crouan (Yamaguishi-Tomita 1970, Ugadim fixados em solu<;:ao de formol a 4%, guardados em 1973, Oliveira Filho & Ugadim 1976, Yoneshigue­ frascos protegidos da luz ou mantidos em agua do mar, Braga 1977, Pedrini eta!' 1989, Amado Filho 1991, triados e submetidos acultura para 0 acompanhamento Nassar 1994, Yoneshigue 1985, Nunes 1998, Pereira do desenvolvimento do talo. Algumas especies de & Acciolly 1998, Pereira et a!. 2002). Assim, este Ulvellaceae e Ctenocladaceae do Espirito Santo trabalho tern como objetivos identificar e descrever foram isoladas a partir de cultura in vitro de Valonia caracteristicas morfol6gicas e ontogenicas das especies macrophysa Kiitzing e Cladophora ssp. (tabela I). de Ctenocladaceae e Ulvellaceae encontradas no o material algaceo proveniente de Sao Paulo foi Espirito Santo e no litoral norte de Sao Paulo. obtido somente a partir de cultura em laborat6rio de cloroficeas monostromaticas e de rodoficeas Material e metodos polissifOnicas (tabela I). Solu<;:ao de lugol acetico foi Este estudo e parte de urn levantamento de empregada para evidenciar piren6ides. Chlorophyta marinhas bentonicas do Espirito Santo As algas foram cultivadas no laborat6rio de (Barata 2004) e foi baseado em material coletado na cultura "Marilza Cordeiro-Marino" do Instituto de zona entremares, durante as baixas-mares diurnas, Botanica de Sao Paulo, em agua do mar (30 UPS) I em diferentes ambientes ao tonga do litoral capixaba, enriquecida com solu<;:ao de Von Stosch (4 ml L- ), em desde Itaunas, ao norte (18°25'S e 39°42'W), ate 0 frascos tipo "baby food" (5,5 x 5,5 cm, 140 ml), com municipio de Presidente Kennedy, ao sui (21°05'S laminas de microscopia no fundo. Os frascos foram e 41 °02'W). As coletas foram realizadas entre mantidos por tempo suficiente (aproximadamente novembro de 2002 e junho de 2004, sendo duas quatro semanas) em sala de cultura com temperatura coletas por praia (uma na esta<;:ao seca e outra na media de 22-23°C, fotoperiodo de 14 horas de 2 chuvosa). Exsicatas do Herbario do Instituto de luz e irradiancia de 30-50 /lmol f6tons m- S-I. 0 Botanica de Sao Paulo "Maria Eneyda P. Kauffmann controle de contaminantes foi feito com adi<;:ao I Fidalgo" (SP), de material coletado no ana de 1985 de di6xido de germanio (Ge02, 1 ml L- ) ao meio para 0 litoral do Espirito Santo, tambem foram de cultura. As laminas com os esporos fixos foram utilizadas para estudos taxonomicos. observadas semanalmente para 0 acompanhamento

Tabela I. Algas cultivadas e locais de coleta em que se observou 0 crescimento de representantes de Ulvellaceae e Ctenocladaceae.

Alga Substrato Estado Localidade Coordenadas Data

Valonia l1Iacrophysa Espirito Santo Portocel, Aracruz 19°51'S e 40030'W 4-111-2004 Dictyosphaeria verluysii Espirito Santo Parati, Anchieta 20048'S e 40038'W 17-IV-2004 Cladophora sp. Espirito Santo Itapoa, Vila Velha 20021'S e 40° 16'W 26-1-2004 BOSII)"chia spp. Sao Paulo Ilha da Couves, Ubatuba 23°21, IS'S e 44°51, 19'W 13-Vlll-2003 Prolomonoslroma sp. (?) Sao Paulo Rio Escuro, Ubatuba 23°30'S e 45°10'W 12-Vlll-2003 e 20-1-2004 D. Barata & M.T. Fujii: Ulvales do Espfrito Santo e Sao Paulo 361

do desenvolvimento do talo, sendo 0 meio trocado segundo 0 sistema apresentado por Wynne (2005). semanalmente. As ex icatas do material testemunho foram o material observado foi identificado de preparadas segundo os metodos do manual de acordo com bibliografia pertinente (Kermarrec "Tecnicas de coleta, preservayao e herborizayao 1970, South 1974, Yarish 1976, Nielsen 1977, de material botanico" (Fidalgo & Bononi 1984), ielsen & Pedersen 1977, Shameel 1978, juntamente com as algas que serviam de substrato O'Kelly&Yarish 1981, ielsen 1984, Kornmann e, posteriormente, foram incluidas no Herbario do & Sahling 1985, Nielsen & Machachlan 1985, Instituto de Botanica de Sao Paulo "Maria Eneyda Nielsen 1988, O'Kelly et al. 2004a) e classificado P. Kauffmann Fidalgo" (SP).

Resultados

Chave de identificayao para as especies

I. Estrutura pseudo-parenquimatosa desde os estagios iniciais de desenvolvimento, formando crostas discoides sem filamentos livres nas extremidades; desenvolvimento radial 2. Presenya de disco monostromatico Pringsheimiella scutata 2. Presenya de disco polistromatico na regiao central Ulvella lens I. Estrutura filamentosa em estagios iniciais, podendo tomar-se uma massa pseudo-parenquimatosa sem forma definida no decorrer do desenvolvimento, devido it uniao dos filamentos adjacentes, porem com filamentos livres nas extremidades; desenvolvimento uni a bilateral 3. Presenya de pelos com a base bulbosa Bolbocoleon piliferum 3. Ausencia de pelos 4. Talo com simetria bilateral desde os estagios iniciais do desenvolvimento ...... Stromatella monostomatica 4. Talo crescendo irregularmente, sem apresentar simetria bilateral 5. Celulas oblongadas por todo 0 talo nos exemplares estudados; formayao de agrupa- mentos caracteristicos de celulas unidas duas a duas Pseudendoclonium submarinum 5. Celulas retangulares por todo 0 talo; forma filamentosa constante em cultura e na natureza Entocladia viridis

Ctenocladaceae Habitat: encontrada como epifita sobre Chaetomorpha antennina (Bory) Kiitzing e Bolbocoleon piliferum N. Pringsheim, Abh. Akad. Cladophora spp. Wiss., Berlin: 2, 8, prancha 1. 1863. Figuras 1-2 Materiais examinados: BRASIL. EspiRITO SA TO: Vila Velha, Praia de Itapoa, 26-1-2004, D. Barata Talo microscopico, filamentoso e com s.n. (SP365388); Marataizes, Praia da Areia Preta, desenvolvimento bilateral. Filamentos prostrados, 21-1-2004, D. Barata s.n. (SP365387). eretos somente na poryao que apresenta pelos com a base bulbosa. Ramificayao irregular. Celulas retan­ Distribuiyao geografica: a especie e encontrada nas costas gulares (em cultura) a arredondadas (no ambiente) norte e suI do Atlantico ocidental, Europa, mares Attico e de tamanho variavel, com 3,93-8,77 /lm compr. e Branco. No Brasil esta e a sua prirneira citayao. 3,9-8,65 /lm de diam. no material encontrado Comentarios: os especimes estudados, sejam eles no ambiente e 13,75-20,47/lm de comprimento provenientes da natureza ou obtidos em cultura, e 8,69-15,33 /lm diam. no material mantido em apresentaram pelos hialinos com a base bulbosa cultura. Razao comprimento/diametro (C/D) das muito caracteristica para Bolbocoleon piliferum, como celulas de 0,95-1,69 no ambiente e 0,86-1,78 em encontrado por Moestrup (1969), Kermarrec (1970), cultura. Cloroplasto unico parietal, com 1 pirenoide South (1974) e Yarish (1975). O'Kelly et al. (2004a) por celula. encontraram pelos somente em material de cultura. 362 Hoehnea 33(3): 359-370,2006

Yamaquishi-Tomita (1970) propos uma nova das celulas de 1,21-3,25 no ambiente e 1,21-3,25 especie de Bolbocoleon, B. jolyiYamaguishi-Tomita, em cultura. Filamentos eretos, hialinos com celulas para 0 Brasil, diferenciando-a de B. piliferum com retangulares medindo 10,02-85,44 Ilm compr. base na maior dimensao do talo, maior frequencia e 4,4-8,39 Ilm diam. e razao C/D de 1,75-13,26. de filamentos eretos, cloroplastos em forma de Cloroplasto unico parietal, com 1-2(3) piren6ides. disco numerosos por celula e a presenya de dois Habitat: encontrada como epifita sobre Cladophora tipos de elementos de reprodu<;~ao, com crescimento ssp., Chaetomorpha antennina (Bory) Kutzing, epilitico. 0 presente estudo, todos os exemplares C. clavala Kiitzing, Cladophoropsis membranacea estudados eram epifitas, apresentando um unico (C. Agardh) B0rgesen, Valonia spp. e Dictyosphaeria cloroplasto parietal, alem do pelo com base bulbosa, verluysii Weber Bosse. caracteristicas tipicas de B. piliferum. 0 numero Materiais examinados: BRASIL. EspiRITO SA TO: de piren6ides dos exemplares encontrados nao Itaunas, Primeira pedra, 12-X-1985, S.M.P.B. esta de acordo com a bibliografia. South (1974) e Burrows (1991) encontraram de 1-10 piren6ides Guimaraes el af. s.n. (SP364962); Barra do Riacho, na poryao prostrada, Yarish (1975) encontrou de Recifes de arenito adireita do POliocel, 4-III-2004, 2-8 piren6ides por celula e O'Kelly et al. (2004a) D. Barata s.n. (SP365263); Aracruz, Barra do Sahy, encontraram numerosos piren6ides. Mas, Yarish 18-II-2003, D. Barata & T Vasconcellos s.n. (1975) ao listar as caracteristicas a serem usadas na (SP364717); idem, Santa Cruz, Recife de arenito identifica<;ao de generos e especies de algas deste pr6ximo a saida do Rio Piraquea<;u, 15-XI-2002, D. Barata & A.P V Pereira s.n. (SP365072); Fundao, grupo, nao considera 0 numero de piren6ides como uma caracteristica diagn6stica, mas ela dever ser Enseada das Garyas, 4-1-2004, D. Barala s.n. considerada. Por isso, e importante a confirma<;ao (SP365383); Serra, Manguinhos, Praia da Baleia, de que esta caracteristica se repete em exemplares 19-IV-2003, D. Barata s.n. (SP365100); idem, desta especie em outras localidades. 30-VII-2003, D. Barata & A.P. V Pereira s.n. A partir de dados moleculares, O'Kelly et af. (SP365382); Vila Velha, Praia da Costa, 28-XI-2002,D. (2004a) confirmaram a inclusao de Bolbocoleon Baralas.n. (SP364716); idem, 15-VII-2003,D. Barata piliferum em Ulvophyceae, mas em uma linhagem s.n. (SP365124); idem, Praia de Itapoa, 26-1-2004, distinta dentro de Ulvales, junto a Kommaniales, D. Barala s.n. (SP365384); idem, I1ha do Boqueirao, e Ulvellaceae, nao concordando com 20-VI-2004, D. Barala s.n. (SP365378); idem, Praia trabalhos anteriores em que Bolbocoleon piliferum da Concha, 3-II-2003, D. Barata s.n. (SP365083); aparece pertencendo a familia Ulvellaceae (Parker Guarapari, Praia de Setiba, 6-II-1985, S.M.PB. 1982, Wynne 1998). Os autores sugerem que esta Guimaraes et al. s.n. (SP364978); idem, Tres Praias, especie deve possuir seu pr6prio grupo dentro da 5-VII-1985, S.M.PB. Guimaraes et af. s.n. (SP364988); ordem, com uma posiyao filogenetica basal em relayao idem, Costao rochoso entre as praias de Peracanga e aUlvaceae e Ulvellaceae. Wynne (2005) posicionou Guaibura, 4-VII-1985, S.M.PB. Guimaraes et al. o genero dentro da familia Ctenocladaceae. s.n. (SP364940); idem, 31-VII-2003, D. Barala s.n. (SP365168); Anchieta, Praia de Ubu, 15-II-2003, Ulvellaceae D. Barata s.n. (SP365078); idem, Praia de Parati, 17-IV-2003, D. Barata s.n. (SP364718); idem, Entocladia viridis Reinke, Bot. Ztg. 37: 476, prancha 8-III-2004, D. Barata s.n. (SP365381); idem, I1hote de VI: figuras 6-9. 1879. Ubu, 17-IV-2003, D. Barata s.n. (SP364719); idem, Figuras 3-7 Recife de arenito entre as praias dos Castelhanos e de Talo microsc6pico, filamentoso, com desenvo1­ Guanabara, 15-IV-2003, D. Barata s.n. (SP365090); vimento bilateral. Filamentos prostrados ramificados idem, Praia dos Coqueiros, 16-II-2003, D. Barata abundantemente. Ramifica<;ao altema a irregular. s.n. (SP365095); Itapemirim, Costao rochoso entre Em cu1tura, filamentos eretos tambem, sem as praias Itaoca e Itaipava, 22-1-2004, D. Barala ramifica<;ao e hialinos. Celulas quadraticas a s.n. (SP365009); Marataizes, Praia da Areia Preta, irregulares, medindo 6,77-41,22 Ilm compr. e 21-1-2004, D. Barata s.n. (SP365221). SAo PA LO: 4,6-17,13 Ilm diam. no material encontrado no Ubatuba, I1ha das Couves, 13-VIII-2003, M. T Fujii ambiente e 6,69-21,56 Ilm compr. e 4,16-8,63 Ilm s.n. (SP365385); idem, Rio Escuro, 21-1-04, M. T Fujii diam. no material mantido em cultura. Razao C/D s.n. (SP365386). D. Barata & M.T. Fujii: Ulvales do Espirito Santo e Sao Paulo 363

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.' V -, I."

Figuras 1-2. So/boca/eon pi/iferulIl. I. Especime encontrado no ambiente, mostrando celulas quadniticas a arredondadas. 2. Especime em cultura, mostrando celulas bulbosas sustentando pelo (seta). Figuras 3-6. Enlocladia viridis, especimes mantidos em cultura. 3. Especime jovem, mostrando celulas com piren6ides (1-2 por celula, seta). 4. Detalhe de urn talo, mostrado a formac;i.io de ramo ereto hialino (seta). 5. Aspecto geral do talo, onde e possivel observar a formac;i.io de varios ramos eretos hialinos (setas). 6. Especime jovem mostralldo celulas retangulares com cloroplasto parietal e, geralmellte, urn piren6ide por celulas (seta). Escalas: figuras 1,4 = I0 ~lJn; 2 = 20 11m; 3 = 25 ~lm; 5 = I00 ~lm; 6 = 50 ~lm. 364 Hoehnea 33(3): 359-370,2006

Distribui<;:ao geognifica: a especie e encontrada nas ser diagn6sticas para a identifica<;:ao das especies costas do Pacifico e do Atlantico da America do NOlte, (Yarish 1975). Ainda ha dificuldades quando se costa norte da Europa, mar Mediterraneo, mar Baltico, busca referencias que auxiliem na identifica<;:ao marAdriatico, Ilhas Galapagos eNova Zelandia. Para 0 de especies, nao s6 de Entocladia, mas de outros Brasil ela e citada para 0 Atol das Rocas, Pernambuco, generos dentro de Ulvellaceae, pois nao ha textos Rio de Janeiro, Sao Paulo e Rio Grande do SuI. No recentes tratando da taxonomia do grupo. Mas Espirito Santo e a sua primeira ocorrencia. comparando os especimes encontrados com as Comentarios: esta e uma especie muito comum descri<;:oes das especies do genero ha uma maior nas localidades estudadas, aparecendo em varios identidade com E. viridis, por apresentarem afinidade pontos de coleta, muitas vezes cobrindo grandes por algas como hospedeiro, habito prostrado com extensoes da superficie das macroalgas que servem tendencia a formar massas pseudoparenquimatosas, como substrato. A presen<;:a de filamentos hialinos celulas cilindricas (retangulares quando vistas em cultura nao foi observada por outros autores, superficialmente) e desenvolvimento bilateral mas outras caracteristicas estavam de acordo com a dos z06sporos. Os piren6ides bilenticulares sao identifica<;:ao de E. viridis, como: tipo de ramifica<;:ao, considerados caracteristicos para a especie (O'Kelly desenvolvimento inicial do talo, formato das celulas & Yarish 1981), mas ja foram encontrados tambem e tipo de hospedeiro preferencial. em exemplares de outras especies como E. codicola A delimita<;:ao de alguns generos de Ulvellaceae (O'Kelly & Yarish 1981) e E. wittrockii (Burrows com filamentos livres, como e 0 caso de Entocladia, 1991). os exemplares estudados neste trabalho nao e critica. O'Kelly & Yarish (1980) testaram a hip6tese foram observados piren6ide bilenticulares. de que Phaeophyla Hauck, Ectochaete (Huber) Wille Pringsheimiella scutata (Reinke) Hohn. ex e Entocladia deveriam formar um unico genero, mas Marchewianka, Spraw. Kom. Fizjogr. Krakow os resultados encontrados a partir da observa<;:ao 58/59: 42. 1924. 'scuttata' Pringsheimia scutata da ontogenia do esporangio nao confirmaram esta Reinke, Ber. Dtsch. Bot. Ges. 6: 241. 1888. hip6tese, mostrando que Entocladia e Figuras 8-10 deveriam ser mantidos e poderiam ser referidos em familias diferentes. 0 'Kelly & Yarish (1981) Talo microsc6pico, filamentoso, disc6ide, de providenciaram a circunscri<;:ao do genero Entocladia, crescirnento marginal, formando disco monostromatico de mostrando que Epicladia e Ectochaete sao sin6nimos contomo irregular, com crescimento radial. Ramifica<;:ao de Entocladia enquanto que Phaeophila e dicot6mica. Celulas da margem, dispostas irregularmente, Pringsheim sao generos distintos. O'Kelly et at. formando bifurca<;:oes pouco comuns, celulas do centro (2004a, b) baseados em dados moleculares do gene quadraticas a arredondadas. Celulas marginais medindo SSU chegaram a um clado que mistura especies de 7,73-10,96 /lm compr., 3,05-6,68 /lm diam. e razao Acrochaete, Entocladia (neste trabalho ja nomeadas C/D de 1,53-3,08 no material encontrado no ambiente e como Acrochaete) e Endophytum, mas, recentemente 6,94-12,8 /lffi compr., 2,76-4,85 /lffi diam. e razao C/D de ainda ha autores que nao consideram a jun<;:ao de 1,55-4,64 no material mantido em cultura. Celulas Acrochaete e Entocladia (Wynne 2005). A morfologia centrais medindo 7,47-13,28 /lffi compr., 5,83-13,14 /lffi muito pr6xima apresentada por estes generos dificulta diam. e razao C/D de 0,81-1,79 no ambiente e a identifica<;:ao e faz necessaria a observa<;:ao de outras 4,13-8,66/lffi compr. e 3,65-7,86 /lffi diam. e razao C/D caracteristicas diagn6sticas como 0 desenvolvimento de 0,52-1 ,62 em cu1tura. C10roplasto Unico parietal com I piren6ide grande central. Esporangios foram observados do talo e de estruturas reprodutivas. sendo formados a partir de ce1ulas vegetativas da regiao As especies de Entocladia tem side diferen­ central do talo de especimes encontrados no ambiente. ciadas basicamente pela escolha do hospedeiro Ap6s a libera<;:ao de esporos estas ceJulas morrem e a e tipo de rela<;:ao mantida (epi-endofitica ou epi­ regiao interior do tala se toma vazia. endoz6ica) (Burrows 1991, South 1974), habito do Habitat: encontrada como epifita sobre talo, presen<;:a/ausencia de pelos, caracteristicas de Ctadophoropsis membranacea, Dictyosphaeria celulas reprodutivas e germina<;:ao (Yarish 1975). verluysii e Valonia ssp. Caracteristicas como aspecto geral do talo, numero de piren6ides e dimensoes das celulas sao muito Materiais examinados: BRASIL. EspiRITO SANTO: variaveis, e devem ser observadas, mas nao devem Barra do Riacho, Recife de arenito a direita do D. Barata & M.T. Fujii: Ulvales do Espirito Santo e Sao Paulo 365

Portocel, 4-III-2004, D. Barata s.n. (SP365389); Material estudado: BRASIL. SAo PAULO: Ubatuba, Ilha Aracruz, Barra do Sahy, 18-II-2003, D. Barafa & das Couves, 13-VIII-20m, M. T Fujii S.n. (SP365390). T Vanconcellos S.n. (SP364715); Serra, Nova Almeida, Distribui9ao geografica: a especie e citada para a costa Costa Bela, 15-X-1985, s.M.PB. Guimariies et at. s.n. norte do Atlantico ocidental e oriental, Bernmdas, (SP365034); Guarapari, Costao rochoso entre as praias Groenlandia e mar Baltico. No Brasil ela e citada pela de Peracanga e Guaibura, 3l-VII-2003, D. Barata pnmelra vez. s.n. (SP365l70); Anchieta, Recifes de arenito entre Comentarios: Yoneshique-Braga (1977) descreveu as Praias dos Castelhanos e Guanabara, l5-IV-2003, Pseudendoclonium marinum (Reinke) Aleem et D. Barata s. n. (SP36509l). Schulz pela primeira vez para a America do SuI. Distribui9ao geognifica: a especie e encontrada para a Esta especie seria resultado da combina9ao proposta costa do AtHintico ocidental e oriental, GroenHindia, por Aleem & Schultz (1952) de Protoderma marina Ilhas Virgens, Bermudas, Jamaica, mar Mediterraneo, Reinke e Pseudendoclonium submarinum, mas, ainda hoje, as duas especies de Pseudendoclonium mar Caspio, mar Negro, mar Arabico e costa do sao consideradas entidades distintas (Wynne 2005). Pacifico. Para 0 Brasil e citada para 0 Atol das Rocas, Burrows (1991) considera P marinum como sin6nimo Pernambuco e Rio de Janeiro. 0 Espirito Santo ja foi de P submarinum, 0 que leva a crer que possivelmente citada para a Ilha de Trindade. o material encontrando porYoneshique-Braga (1977) Comentarios: Pringsheimiella apresenta celulas seja a mesma entidade taxonomica encontrada marginais bifurcadas e desenvolvimento radial, neste trabalho. 0 material estudado foi identificado caracteristicas em comum com 0 genero Ulvella segundo 0 conceito de Yarish (1975,1976) que P. Crouan & H. Crouan e que fizeram O'Kelly & descreve como caracteristicas de P submarinum Floyd (1983) criarem a tribo Ulvelleae para estes dois a ramifica9ao irregular, formando uma crosta generos. Porem, estudos recentes tern mostrado que pseudoparenquimatosa, a presen9a de filamentos esta tribo nao e confirmada por dados moleculares eretos e prostrados, os c1oroplastos parietais com urn (Wilson ef al. 2003). A partir do material examinado piren6ide e 0 tala algumas vezes formando colonias foi possivel observar que 0 talo monostromatico como Pleurococcus. A presen9a de conteudo granular e a presen9a de celulas da margem dispostas no c1oroplasto, com piren6ide indistinto tambern foi irregularmente sao caracteristicas que diferenciam observada nesta especie por South (1974). Pringsheimiella e Ulvella. Strol1latella l1lonostrol1latica (P. Dangeard) Komrnann Pseudendocloniul1l subl1larinul1l Wille, Skr. & P. Sahling, Helgol. Meeresunters. 39: 223, nota Videnskselsk., Christ., p. 29, prancha 3, fig. de rodape. 1985. Ulvella monostromatica P. 101-134.1901. Dangeard, Botaniste 48: 45, prancha I, fig. 8-13; Figuras 11-12 prancha III: fig. 1. 1965. Talo pseudoparenquimatoso, formando crostas Figuras 13-15 irregulares, com desenvolvimento bilateral. Ramos Talo disc6ide, monostromatico, pseudoparen­ prostrados e eretos, curtos, formados por filamento quimatoso na regiao central e filamentos livres ramificados de forma irregular. Celulas oblongadas na margem, com desenvolvimento bilateral nos ramos prostrados e eretos. Celulas medindo simetrico. Ramifica9ao alterna ou oposta. Celulas 8,76-12,24/-lm compr. e 4,17-7,21/-lm diam. Razao retangulares na margem do tala e quadraticas a C/D das celulas de 1,45-2,38. 0 material observado arredondadas no centro. Celulas marginais medindo fonnou talo compactado, com agrupamentos de celulas 13,42-29,81 /-lm compr., 4,93-6,33 /-lm diam. e unidas duas a duas, lembrando 0 desenvolvimento de razao C/D 2,47-4,71. Celulas centrais medindo col6nias de "Pleurococcus". Celulas dos agrupamentos 6,49-11,92/-lm compr., 4,43-IO,04/-lm diam. e com 4,79-10,14 /-lm compr., 5,02-7,78/-lm diam. e razao C/D 0,83-2,26. Cloroplasto parietal unico razao C/D de 0,8-1,41. Cloroplasto parietal unico com com 1 piren6ide. Esporangios foram observados 1 piren6ide. Em algumas celulas 0 conteudo do c1oro­ sendo formados a partir de celulas vegetativas da plasto apresentou-se granular, piren6ide nao distinto. regiao central do talo. Habitat: encontrada somente em cultura, crescendo Habitat: encontrada somente em cultura sobre sobre Bostrychia spp. Protomonostroma sp. 366 Hoehnea 33(3): 359-370,2006

Figura 7. Entocladia viridis, especime encontrado no campo, mostrando a formayao de massa pseudoparenquimalosa sobre 0 lalo do hospedeiro. Figuras 8- \ O. Pringsheimiella seutata. 8. Especime encontrado no ambienle com as celulas cenlrais apresentando a formayao de esporangios. 9. Especime do ambienle mostrando celulas marginais dispostas irregularmente. 10. Especime manlido em cultura mostrando celulas marginais bifurcadas (selas). Figuras 11-12. Pseudendoclonium submarinum, especimes manlidos em cultura. I I. Especime mostrando celulas normais oblongadas. 12. Especime mostrando celulas formando agrupamentos do tipo "Pleuroceocus" (selas). Escalas: figuras 7 = 10 flm; 8-10 = 20 flm; 11-12 = 25 flm. D. Barata & M.T. Fujii: Ulvales do Espirito Santo e Sao Paulo 367

Materiais estudados: BRASIL. SAO PAULO: Ubatuba, possui 0 tala completamente monostromatico (Nielsen Rio Escuro, 12-VIII-2003, MT Fujii s.n. (SP365391); & Maclachlan 1985). Em cultura, U/vella lens idem 20-1-2004, MT Fujii s.n. (SP365193). apresentou celulas da margem mais longas, organizadas Distribuic;;ao geognifica: a especie e citada para a Europa, paralelamente e bifurcadas. Pringsheimiella scutata Nova Zelandia, Chile, Estados Unidos e Tailiindia. Para apresentou celulas mais curtas na margem, organizac;;ao o Brasil 0 genero e citado pela primeira vez. irregular e raramente bifurcadas. Comentarios: 0 desenvolvimento bilateral caracteris­ Discussao tico, principalmente nas fases iniciais de crescimento e a formac;;ao de tala monostromatico sao descritos Das seis especies estudadas neste trabalho, uma e ilustrado em bibliografia como importantes e nova citac;;ao para 0 Espirito Santo, Entocladia caracteristicas para a identificac;;ao desta especie viridis; e tres sao novas citac;;6es para 0 Brasil, (Kommann & Sahling 1985, Nielsen 1988). Bo/boco/eon piliferum, Pseudendoclonium submarinum e Stromatella monostromatica. Este Ulvella lens P. Crouan & H. Crouan, Ann. Sci. Nat., resultado reflete a carencia de estudos e a necessidade Bot., ser. 4, 12: 288, prancha 22, fig. E. 1859. de novos trabalhos que contemplem os representantes Figuras 16-18 desta familia, com descric;;ao e identificac;;ao de Talo microscopico, filamentoso discoide de caracteristicas diagnosticas, baseadas em sua crescirnento marginal, formando disco polistromatico na morfologia, padr6es de desenvolvimento do tala e de regiao central, de contomo regular e com desenvolvirnento estruturas reprodutivas. radial. Ramificac;;ao dicot6mica. Celulas da margem A familia Ulvellaceae atraves de dados compridas, freqiientemente formando bifurcac;;oes, moleculares e monofiletica e esta posicionada dentro celulas do centro arredondadas. Celulas marginais de Ulvales (O'Kelly et al. 2004a, b). Bo/boco/eom medindo 2,75-4,94 IJlll compr., 1,25-2,83 IJlll diiim. e piliferum apareceu nas arvores filogeneticas baseadas razao CID 1,02-2,79 no material encontrado no ambiente em seqiiencias do gene SSU rDNA formando urn e 12,18-18,16 IJlll compr., 2,14-4,15 IJlll diiim. e razao ramo a parte, uma outra familia, mais basal em CID 3,66-6,94 no material mantido em cultura. Celulas relac;;ao a Ulvellaceae e Ulvaceae (0 Kelly et a/. centrais medindo 1,75-3,47 IJlll compr., 1,3-2,9IJllldiiim. e 2004a). Recentemente, Wynne (2005) posicionou razao CID 0,75-2,16 no ambiente e 5,9-10,261Jlll compr., Bo/boco/eon dentro da familia Ctenocladaceae. 2,99-9,04 IJlll diiim. e razao CID 0,91-3,67 em cultura. Os representantes de Ulvellaceae possuem certa Cloroplasto Unico parietal e 1 pirenoide grande central. diversidade de caracteristicas, tais como, padroes de Habitat: encontrada como epifita sobre Valonia ramificac;;ao e de crescimento, ontogenia do tala e do macrophysa Kiitzing. esporiingio, alem de padroes de liberac;;ao de gametas. Estas caracteristicas sao utilizadas na identificac;;ao Materiais examinados: BRASIL. ESPIRITO SANTO: de generos e especies, mas, segundo O'Kelly et al. Barra do Riacho, Recifes de arenito direita do a (2004a), nao parecem refletir a historia evolutiva do Portocel, 4-III-2004, D. Barata s.n. (SP365392); grupo, sendo necessario a observac;;ao de mais taxons Fundao, Enseada das Gan;;as, 4-1-2004, D. Barata s.n. e genes para urn posicionamento e uma identificac;;ao (SP365204); Anchieta, Praia de Parati, 8-III-2004, mais corretos dos integrantes deste grupo. D. Barata s.n. (SP365393). As especies encontradas neste trabalho tern Distribuic;;ao geografica: a especie e encontrada na ampla distribuic;;ao no Hemisferio Norte (South 1974, Europa, costas do Atlantico e do Pacifico da America Shameel 1978, O'Kelly & Yarish 1981, Nielsen do Norte, Japao, mar Baltico, mar Mediterraneo, 1988, Burrows 1991), mas a rara distribuic;;ao para mar Negro, mar Caspio, sui da Asia, Antilhas e Nova o Brasil (Yoneshigue-Braga 1977, Baptista 1977, Zelandia. No Brasil a especie e citada somente para Oliveira Filho & Ugadim 1976, Pereira et al. 2002, o Espirito Santo, na I1ha de Trindade. Amado Filho 1991, Ugadim 1973, Pedrini et al. 1989, Comentarios: as especies de U/vella podem ser Nassar 1994), so reflete a carencia de estudos sobre os algumas vezes confundidas com Pringsheimiella, representantes deste grupo. Entocladia viridis foi uma mas a caracteristica distromatica da regiao central especie comum em quase todos os pontos de coleta. do tal0 em U/vella pode ser usada para diferenciar Possivelmente, ela possui uma grande distribuic;;ao ao os dois generos. Pringsheimiella, por outro lado, longo da costa do Brasil. Stromatella monostromatica 368 Hoehnea 33(3): 359-370,2006

Figuras 13-15. Stromatella monostromatica, especimes mantidos em cultura. 13. Inicio do desenvolvimento do talo mostrando crescimento bilateral. 14. Especimejovem, no centro observa-se celulas arredondadas formando esporangios (seta). 15. Especime adulto mostrando formac;;1io pseudoparenquimatosa central e ramos marginais livres. Figuras 16-18. Ulvella lens. 16. Especime encontrado no ambiente, mostrando celulas marginais de contomo regular. 17-18. Especimes mantidos em cultura, observa-se 0 contorno regular do talo e a formac;;1io de celulas marginais bifurcadas (setas). Escalas: figuras 13 = 25 flm; 14, 17 = 20 flm; 15, 18 = 50 flm; 16 = 10 flm. D. Barata & M.T. Fujii: Ulvales do Espirito Santo e Sao Paulo 369

parece ter maior afinidade it ambientes temperados, Kornmann, P. & Sahling, P.R. 1985. Meeresalgen von pois nao foi encontrada em culturas da especie Enganzung. Helgolander Meeresuntersuchungen 36: hospedeira para 0 Espirito Santo, somente para Sao 1-65. Paulo, mas sao necessarios mais estudos testando Moestrup,0. 1969. Observations on Bo/boeo/eonpiliferum formation of hairs, reproduction and cromossomes outras especies hospedeiras para a comprova9ao desta number. Botanisk Tidsskrift 64: 169-175. preferencia. Assim como S. monosfromatica, as outras Nassar, e.A.C. 1994. An assesment to the benthic marine especies tambem nao possuem a sua distribui9ao algae at Trindade Island, Espirito Santo, Brazil. Revista intimamente relacionada com a de seus hospedeiros, Brasileira de Biologia 54: 623-629. nao sendo encontradas em todos os ambientes em Nielsen, R. 1977. Culture studies on Ulvella lens and Ulvella que eles foram encontrados. Ainda sao necessarios setehellii. British Phycological Journal 12: 1-5. estudos sobre a especificidade destas algas com seus ielsen, R. 1984. Epicladiajiustrae, E. phillipsii stat. nov., and Pseudendoclonium dynamenae sp. nov. living in hospedeiros. Em alguns casos elas nao parecem ter Bryozoans and a Hydroid. British Phycological Journal preferencia por uma ou algumas especies, mas sim 19: 371-379. por algum tipo de organiza9ao do talo. Por exemplo, Nielsen, R. 1988. Morphological variation ofStromatella E. viridis mostrou ter preferencia por especies monostromatiea. Helgolander Meeresuntersuchungen de celulas grandes, como Cladophorales, sendo 42: 427-434. comumente encontradas sobre representantes desta ielsen, R. & MacLachlan, J. 1985. The genus Pringsheimiella (Chlorophyta), including P sanetae­ ordem. Mas, como 0 estudo priorizou hospedeiras lueiae sp. nov. Nordic Journal of Botany 5: 511-515. da divisao Chlorophyta seriam necessarios estudos Nielsen, R. & Pedersen, P.M. 1977. Separation ofSyneoryne que abranjam outros grupos para que seja possivel reinkei nl gen., nov. sp. from Pringsheimiella seutata fazer observa90es sobre a sua preferencia por certas (Chlorophyceae, Chaetophoraceae). Phycologia 16: hospedeiras. 411-416. unes, J.M.C. 1998. Catalogo de algas marinhas Agradecimentos bentonicas do Estado da Bahia, Brasil. Acta Botanica Malacitana 23: 5-21. As autoras agradecem a CAPES pelo suporte O'Kelly, e.J. & Yarish, C. 1980. Observations on marine financeiro, atraves de bolsa de mestrado, concedido a Chaetophoraceae (Chlorophyta). I. Sporangial ontogeny primeira autora. in the type species of Entocladia and Phaeophyla. Journal of Phycology 16: 549-558. Literatura citada O'Kelly, e.J. & Yarish, e. 1981. Observations on marine Chaetophoraceae (Chlorophyta). II. On the Aleem, A.A. & Schulz, E. 1952. Uber zonierrung von circumscription of the genus Entocladia Reinke. Aigengemeinschaften. (Okologische Untersuchungen Phycologia 20: 32-45. in Nord-Ostsee-Kanal I). Kiel Meeresfors 9: 70-76. O'Kelly, e.J. & Floyd, C.L. 1983. The f1agelar apparatus of Entocladia viridis motile cells, and taxonomic Amado Filho, C.M. 1991. Algas marinhas bentonicas do position ofthe resurrected family Ulvellaceae (Ulvales, litoral de Saquarema e Itacoatiara (RJ). Dissertayao de Chlorophyta). Journal of Phycology 19: 153-164. Mestrado, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio O'Kelly, e.J., Bellows, W.K. & Wysor, B. 2004a. de Janeiro. Phylogenetic position of Bolboeoleon piliferum Baptista, L.R. 1977. Flora marinha de Torres (RS). Boletim (Ulvophyceae, Chlorophyta): Evidence from do Instituto de Biociencias (Botanica) 37: 1-248. reproduction, zoospore and gamete ultrastructure, Barata, B. 2004. Cloroficeas Marinhas Bentonicas do and small subunit rRNA gene sequences. Journal of Estado do Espirito Santo. Dissertayao de Mestrado, Phycology 40: 209-222. Instituto de Botanica de Sao Paulo, Sao Paulo. O'Kelly, e.J., Wysor, B. & Bellows, W.K. 2004b. Gene sequence diversity and phylogenetic position of algae Burrows, E.M. 1991. Seaweeds of the British Isles. V. 2. assigned to the genera Phaeophila and Oehloehaete Natural History Museum Publications, London. (Ulvophyceae, Chlorophyta). Journal of Phycology Fidalgo, O. & Bononi, V.L.R. 1984. Tecnicas de coleta, 40: 789-799. preservayao e herborizayao de material botanico. n. 4. Oliveira Filho, E.e. & Ugadim, Y. 1976. A survey of the Instituto de Biociencias, Sao Paulo. marina algae of Atol das Rocas (Brazil). Phycologia Kermarrec, A. 1970. A propos d'une eventuelle parente 15: 41-44. de deux Chlorophycees marines: Aeroehaete repense t Silva, P.e. 1982. Chlorophyta. In: S.P. Parker (ed.). Bo/boeoleon pilifeum (Chaetophoracees-Ulitricales). Synopsis and classification of living organisms. V. I. Cahiers de Biologie Marine 11: 485-490. MacGraw-Hili Book Co., New York. 370 Hoehnea 33(3): 359-370,2006

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