ZOOLOGÍA-MORFOLOGÍA http://www.icn.unal.edu.co/ Caldasia 33(1):221-234. 2011 DIMORFISMO SEXUAL Y VARIACIÓN GEOGRÁFICA DE LA SERPIENTE CIEGA RETICULATUS (: ) Y DISTRIBUCIÓN DE OTRAS ESPECIES DEL GÉNERO EN COLOMBIA Sexual dimorphism and geographic variation of the blind Typhlops reticulatus (Scolecophidia: Typhlopidae) and distribution of species of the genus in Colombia

JOSÉ RANCES CAICEDO-PORTILLA Laboratorio de Anfi bios, Grupo de Cladística Profunda y Biogeografía Histórica, Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia, Bogotá, Colombia. [email protected]

RESUMEN El género Typhlops es de distribución pantropical. Por sus hábitos fosoriales, son serpientes pobremente representadas en las colecciones, difi cultando trabajos de tipo taxonómico debido a un tamaño insufi ciente de la muestra. Se revisaron 56 especímenes depositados en las colecciones de Colombia. En la actualidad, sólo tres especies de Typhlops son conocidas para Colombia (T. brongersmianus, T. minuis- quamus y T. reticulatus). Se amplía el área de distribución geográfi ca en Colombia de T. brongersmianus y T. minuisquamus alcanzando las estribaciones centro-orientales de la Cordillera Oriental. Se reportan especímenes adicionales de T. reticulatus con distribución transandina. Los rangos merísticos y cuantitativos se encuentran dentro lo reportado por la literatura para T. brongersmianus. T. minuisquamus presenta un mayor número de escamas dorsales totales y variación en las formulas de escamas dorsales con respecto a lo reportado, y el porcentaje de la fórmula de escamas dor- sales en T. reticulatus varío considerablemente con lo reportado en la literatura. Se encontraron diferencias signifi cativas en la longitud total del cuerpo, teniendo hembras con mayor tamaño que los machos, así mismo se hallaron diferencias signifi cativas en el número de escamas dorsales totales entre las poblaciones cis y transandinas. A pesar de presentar variación geográfi ca, no se puede argumentar que las poblaciones separadas geográfi camente puedan representar unidades evolutivas independientes. Pos esta razón, es necesario realizar estudios morfológicos de mayor profundidad que puedan ofrecer mayor información y evidencia, ya que T. reticulatus representa un complejo de especies que necesita una revisión urgente dentro del rango de dis- tribución geográfi ca de esta especie.

Palabras clave. Typhlops, Colombia, Dimorfi smo sexual, Variación geográfi ca, Distribución geográfi ca.

ABSTRACT Typhlops has a pantropical distribution. Due to their fossorial habits, these are poorly represented in collections, making it diffi cult to take taxonomic data. I verifi ed all Colombian collections and registered 56 specimens. Only three species of

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Typhlops are known for Colombia: Typhlops brongersmianus, T. minuisquamus, and T. reticulatus. The geographic distribution of T. brongersmianus and T. minuisquamus are extended to the eastern fl ank of the Oriental Cordillera. Additional records of T. reticulatus are given. The meristics and quantitative ranges are in agreement with literature data for T. brongersmianus. Typhlops minuisquamus has a higher number of total dorsal scales and variation in the dorsal scales formulae than previously reported as in T. reticulatus. I found signifi cant intraspecifi c differences in the total body length, in which females are greater than males, and a cis- and trans-Andean difference in dorsal scale counts. Despite exhibiting a distinct geographical variation, it is not possible to argue that the geographically separate populations are independent evolutionary units. Future morphological studies including more specimens across the species distribution range are necessary.

Key words. Typhlops, Blind-snakes, Colombia, Sexual dimorphism, Geographic variation.

INTRODUCCIÓN en el departamento de Vaupés y Typhlops reticulatus Linnaeus 1758, reportada al El género Typhlops tiene una distribución oriente de la cordillera de los Andes, la pantropical; en el neotrópico el género se Orinoquía y Amazonía en Colombia (Dixon encuentra en Centroamérica, Suramérica y & Hendricks 1979), estos autores reportan un las Occidentales (McDiarmid et al. único espécimen de T. reticulatus al occidente 1999). Son serpientes de hábitos troglobíticos, de los Andes en el Ecuador. Aunque Dixon por lo que son difíciles de recolectar y están & Hendricks (1979) documentaron variación pobremente representadas en las colecciones geográfi ca en T. reticulatus, ellos no hicieron del país. arreglos taxonómicos, por la posibilidad que la variación geográfi ca podría estar causada Los estudios sobre estas serpientes en por el dimorfi smo sexual. Colombia son muy pocos, el primer trabajo fue elaborado por Dunn (1944), quien Recientemente, Carvajal-Cogollo (2006) hace un corto comentario sobre Typhlops reportó el segundo espécimen de T. reticulatus reticulatus. Posteriormente, Dixon & con distribución al occidente de los Andes, Hendricks (1979) realizan un estudio al norte de la Cordillera Occidental en sobre el arreglo sistemático, distribución Colombia, argumentando que su registro y variación geográfica del género en el es el que se encuentra más al norte en la neotrópico, excluyendo las especies que distribución de esta serpiente, sin embargo, se encuentran en las Antillas; en este Carvajal-Cogollo (2006) no revisó el trabajo, los autores reportan tres especies trabajo de Dixon & Hendricks (1979), para Colombia: Typhlops brongersmianus quienes tienen dos reportes en Paujil en Vanzolini 1972 de la isla Santa Sofía en el el estado Falcón de Venezuela. Otros dos extremo sur del departamento del Amazonas; estudios que tratan a cerca de estas especies Typhlops minuisquamus Dixon & Hendricks fueron los realizados por Pérez-Santos & 1979 reportada en la localidad de Timbó Moreno (1988) y Sánchez et al. (1995). El

222 Caicedo-P. primer trabajo fue fuertemente criticado En la revisión de los ejemplares depositados por Cadle (1992), debido principalmente en las colecciones de Colombia, se encontró a poca citación de especímenes de museo que la mayoría de serpientes objeto de que soporten la mayoría de los datos este estudio estaban catalogadas como T. sistemáticos, de distribución e historia reticulatus, no diferenciándose las otras natural que aparecen en el libro; dudas a dos especies del género que se encuentran cerca de los datos de distribución e historia en Colombia, también se encontraron natural pues estos no son documentados y serpientes de los géneros Tricheilostoma, son fuertemente cuestionables; y su trabajo Epictia, Liotyphlops y Typhlophis en los se basó en la consulta de fuentes secundarias frascos donde se encontraban los tifl ópidos en el tratamiento de las especies, este error mencionados anteriormente. Aunque las se dio principalmente porque ellos basaron colecciones herpetológicas Colombianas su trabajo en los datos consignados en tienen depositadas gran cantidad de material los catálogos de los museos consultados y de especies (obs. pers.), muchos de los por estos autores o terceras personas, sin registros que se encuentran escritos en los una revisión directa de los especímenes catálogos son identifi caciones incorrectas, depositados y de los datos consignados en subestimando la verdadera riqueza de ofi dios estos museos (Lynch, com. pers.). El segundo que están presentes en el país. trabajo es un listado, que se realizó con base en la consulta y recopilación de una El objetivo de este trabajo fue realizar la gran cantidad de trabajos donde se citan las identifi cación de los especímenes depositados especies y localidades hasta ese momento en las diferentes colecciones de Colombia, registradas para Colombia (a pesar de esto, realizar los mapas de distribución de las Sánchez et al. 1995 no citan el trabajo de especies del género que se encuentran en el Dixon & Hendricks 1979; por lo que estos país y analizar si hay variación geográfi ca autores no reportan a T. brongersmianus y entre las poblaciones cis y transandinas de T. minuisquamus para Colombia), Sánchez T. reticulatus, y en caso de que se encuentre et al. (1995) no realizaron una revisión dicha variación, analizar si esta variación se directa de los especímenes depositados en ve infl uenciada por el dimorfi smo sexual de las colecciones herpetológicas del país. los especímenes estudiados. Finalmente, Castaño-Mora et al. (2004), en su trabajo sobre los del Chocó MATERIALES Y MÉTODOS biogeográfico argumentan que la familia Typhlopidae muestra una distribución sólo Se revisó el material depositado en las cis-andina, sin tener en cuenta el registro colecciones herpetológicas de las siguientes de Dixon & Hendricks (1979) y la consulta instituciones: Instituto de Ciencias Naturales de otras colecciones del país como la del de la Universidad Nacional de Colombia, Instituto Alexander von Humboldt, donde se Bogotá (ICN); Museo de la Universidad encontraba un espécimen de la costa Pacífi ca de La Salle, Bogotá (MLS); Museo de colombiana. Historia Natural de la Universidad Industrial de Santander, Bucaramanga (UIS-R); Teniendo en cuenta lo anterior, se hace Instituto de Investigación de Recursos necesaria la revisión de los especímenes Biológicos Alexander von Humboldt, Villa depositados hasta el momento en las de Leyva (anteriormente IND-R, ahora colecciones colombianas. IAvH); Museo de Historia Natural de la

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Pontifi cia Universidad Javeriana, Bogotá poder realizar dichas pruebas. Para todos (MUJ) y del museo de Historia Natural los análisis estadísticos se consideró una de la Universidad de Antioquia, Medellín signifi cancia de α = 0.05. (MHUA). La colección personal de Hollman Miller, Mitú (HM) fue revisada por John D. Un total de 27 localidades se georreferenciaron Lynch. utilizando principalmente el gacetero en línea GEONAMES: http://www.geonames. Las medidas que se tomaron fueron la org, utilizando el sistema de coordenadas longitud total (Lt), longitud de la cola WGS84 (World Geodetic System 1984); los (Lc) y ancho en la mitad del cuerpo (Ac), mapas de distribución fueron elaborados en utilizando cinta métrica y calibrador píe ArcGis versión 9.1 (ESRI, GIS and Mapping de rey marca Koala® a 0.1 y 0.02 mm de Software). precisión respectivamente; también se analizaron dos radios relacionados con estas RESULTADOS medidas: Lt/Lc y Lt/Ac. Se tomo igualmente tres caracteres cuantitativos: número total de En total se examinaron 56 (más nueve escamas dorsales, número total de escamas Typhlops minuisquamus, revisados por John subcaudales y número de escamas alrededor D. Lynch) especímenes de las tres especies del cuerpo en la parte anterior, media y registradas hasta el momento para Colombia posterior (formula de escamas dorsales). (seis de T. brongersmianus, doce de T. Las medidas y caracteres cuantitativos se minuisquamus y 47 de T. reticulatus). tomaron siguiendo a Dixon & Hendricks (1979). Se encontraron especímenes del flanco oriental de la Cordillera Oriental, en la región Para determinar el sexo de los individuos de Villavicencio de T. brongersmianus y de se realizó una incisión ventral en el T. minuisquamus¸ así como especímenes tercio posterior del cuerpo observándose adicionales con distribución transandina la presencia de testículos y hemipenes de T. reticulatus, con lo que se amplía evertidos, en el caso de los machos; y considerablemente la distribución de estos folículos ováricos, folículos vitelogénicos tres taxones dentro del país, así mismo y huevos oviductales en el caso de las se amplia la distribución altitudinal de hembras; estas observaciones se basaron en T. reticulatus a 812 m, sobrepasando en los trabajos realizados por Robb (1960), Fox casi 300 metros lo reportado por Dixon & & Dessauer (1962) y Fox (1965). Hendricks (1979), los cuales reportan una altura de 500 m aproximadamente (fi guras Para analizar el dimorfismo sexual y la 1, 2 y 3). variación geográfi ca entre los especímenes de distribución cis y transandina de De los 47 especímenes preservados de T. Typhlops reticulatus (fi gura 1), se utilizó reticulatus, 38 son de la región cisandina y estadística univariada no paramétrica nueve de la región transandina (fi gura 1); (prueba de U-Mann Whitney) cuando de estos especímenes, 28 corresponden a los datos no mostraban una distribución hembras y 16 son machos. Tres especímenes normal y paramétrica (Prueba de T) cuando no se pudieron sexar. mostraban una distribución normal para

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Figura 1. Distribución cis y transandina de T. reticulatus en Colombia. Los círculos abiertos corresponden a registros de literatura.

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Figura 2. Distribución de T. brongersmianus en Colombia. Los círculos abiertos corresponden a registros de literatura.

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Figura 3. Distribución de T. minuisquamus en Colombia.

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De los especímenes examinados, 26 tienen conteos de 20-20-18 y el 10% tiene conteos conteos alrededor del cuerpo 20-20-20 de 20-20-19 (Figura 6); de los 38 especímenes (55.32%); 17 tienen 20-20-18 (36.17%) y de la región cisandina encontrados en este cuatro especímenes tienen conteos de 20- estudio, el 50% tienen conteos de 20-20-20, 20-19 (8.51%), porcentajes muy disímiles el 42% tienen conteos de 20-20-18 y el 8% a lo que encontraron Dixon & Hendricks tienen conteos de 20-20-19. (1979), quienes reportan sólo el 2% de los especímenes estudiados por ellos con conteos Dimorfi smo sexual de 20-20-20, es decir, de los 120 especímenes analizados por estos autores, sólo cuatro tenían Typhlops reticulatus muestra diferencias conteos de 20-20-20 ó 20-20-19 (J. R. Dixon, signifi cativas en la longitud total del cuerpo com. pers.). Al separar estos conteos entre (t41, 0.05= -2.14; P= 0.03), siendo las hembras las poblaciones transandinas y cisandinas, se más grandes que los machos (fi gura 4); pero encuentra que el porcentaje de los conteos no presento dimorfi smo sexual en: número de alrededor del cuerpo es el siguiente: en la escamas dorsales del cuerpo (t41,41, 00.05.05= -1.23; P= muestra de 10 especímenes de la población 0.23); número de escamas ventrales de la cola transandina (incluyendo el espécimen de (U16, 28= 170; P= 0.19); longitud de la cola (U16,

Ecuador reportado por Dixon & Hendricks) 28= 204; P= 0.63) tampoco en el radio Lt/Ac se encontró que el 70% de la muestra tiene (t41, 0.05= 1.32 ; P= 0.19) ni en el radio Lt/Lc conteos de escamas de 20-20-20, el 20% tienen (t41, 0.05= -1.11 ; P= 0.27).

Figura 4. Dimorfi smo sexual en la longitud total del cuerpo (en mm) en T. reticulatus en Colombia. 228 Caicedo-P.

Variación geográfi ca Los conteos de escamas de los seis especímenes analizados de Typhlops brongersmianus como Los especímenes con distribución cis y escamas dorsales totales varía de 243-261 (X= transandina de Typhlops reticulatus presentaron 247.5); número de subcaudales 11-13 (X= diferencias altamente significativas en el 12.2); formula de escamas dorsales (83.3% número de escamas dorsales del cuerpo (t44, con 20-20-20 y 16.3% con formula 20-20-18),

0.05= 8.06; P= 0) y en el radio Lt/Ac (t44, 0.05 los porcentajes y promedios presentados en el = 3.46; p=0.0011), teniendo la muestra de presente estudio difi eren a lo reportado por distribución cisandina mayor número de Dixon & Hendricks (1979), pero los conteos escamas dorsales y valor en el radio Lt/Ac están dentro de los rangos reportados por que la muestra con distribución transandina estos autores, esta diferencia se puede deber (fi gura 5); la muestra no presentó diferencias al poco material disponible para este estudio; signifi cativas en: longitud total del cuerpo el tamaño y coloración de los especímenes

(U44, 0.05= -0.79; P= 0.42); el número de estudiados son similares a lo reportado por escamas ventrales de la cola (t45, 0.05 = 1.465; p Dixon & Hendricks (1979).

= 0.14); la longitud de la cola (t45,45, 00.05.05= -0.7727; p = 0.44) y tampoco en el radio Lt/Lc (t44,0.05 Los conteos de escamas dorsales totales = 0.69; p = 0.49). de los doce especímenes analizados de T.

Figura 5. Variación geográfi ca en el número total de escamas dorsales del cuerpo de las poblaciones cis y transandinas de T. reticulatus en Colombia. 229 Typhlops colombianas minuisquamus varía de 214-268 (X= 2240.1);40.1); eell incrementando el número de escamas dorsales número de subcaudales 7-11 (X= 8.6);8.6); fórmulafórmula totales desde el noroccidente al suroriente. En de escamas dorsales totales (dos individuos el presente estudio se encontró el mismo patrón, con conteos 20-18-16, uno con 18-16-14, con la muestra de las poblaciones transandinas uno con 18-18-15, cinco con 18-18-14 y tres (noroccidente) con el menor número de con 20-18-14). Los rangos y porcentajes del escamas dorsales, y las poblaciones cisandinas número de escamas dorsales totales varía de (suroriente) con el mayor número de escamas acuerdo a lo reportado por Dixon & Hendricks dorsales, mostrando así un incremento de (1979), quienes dan un rango de 221-253; y la las escamas desde el noroccidente hacia el fórmula de escamas dorsales totales también suroriente de Colombia. varían considerablemente a lo reportado por Dixon & Hendricks (1979), quienes sólo El carácter de la fórmula de las escamas reportan las fórmulas 20-18-16 y 18-16-14; dorsales, también mostró grandes diferencias el resto de conteos, medidas y patrón de a lo que reportan Dixon & Hendricks (1979), coloración están dentro del rango reportado se encontró que el 63.83% de la muestra tiene por estos autores. fórmulas de escamas 20-20-20 y 20-20-19, un porcentaje bastante alto a lo reportado DISCUSIÓN por estos autores (sólo el 2% presentan estas formulas), al analizar la distribución de las Al igual que Dixon & Hendricks (1979), formulas de las escamas dorsales no hay un en este trabajo se encontró que el número patrón evidente de distribución en cuanto a este total de escamas dorsales desde la rostral carácter, ya que se encuentran especímenes de hasta la espina de la cola, es el carácter que una misma localidad con fórmulas diferentes mostró diferencias signifi cativas en cuanto a (p. ej. en Leticia, Amazonas); así mismo, en variación geográfi ca entre las muestras de las la muestra transandina hay dos especímenes poblaciones cis y transandinas de Typhlops con formulas de 20-20-18 y 20-20-19 y en reticulatus, pero estos autores sospechan que la muestra cisandina el carácter también esta sus datos pueden estar infl uenciados por un distribuido de una manera azarosa, lo que fuerte dimorfi smo sexual en este carácter; puede indicar que hubo un fl ujo de genes no obstante, en la muestra estudiada se entre las poblaciones cis y transandinas pudo analizar el dimorfi smo sexual en esta antes del levantamiento de Los Andes del especie, encontrando únicamente diferencias norte de América del Sur. Pero al realizar signifi cativas en la longitud total del cuerpo, un agrupamiento de los porcentajes de las más no en el número total de escamas dorsales fórmulas de las escamas dorsales analizados del cuerpo; por ejemplo, una hembra (UIS-R- en este trabajo con los datos de Dixon & 1666) mide 502 mm de longitud total, pero Hendricks (1979), exceptuando los tres sólo tiene 250 escamas dorsales totales; por registros de Venezuela; se puede observar lo que se puede argumentar que la variación un patrón de aumento en la aparición del geográfi ca en cuanto a este carácter no se porcentaje de la fórmula 20-20-18 (Figura ve infl uenciada por el dimorfi smo sexual o 6). Se encontró que en los especímenes el mayor tamaño de las hembras, como lo transandinos sólo el 20% de las serpientes encontró Roux-Esteve (1975) en algunas estudiadas tienen esta fórmula (N=10); en especies de tifl ópidos africanos. las serpientes de los llanos Orientales de Colombia, el porcentaje de aparición de En cuanto al patrón de variación geográfi ca especímenes con la fórmula 20-20-18 aumenta encontrado por Dixon & Hendricks (1979) a un 55% de la muestra analizada (N=31), encontraron una clina geográfica que va mientras en los especímenes del occidente 230 Caicedo-P. y centro de la Amazonía el porcentaje de 18, también aumenta del noroccidente al esta fórmulas es del 84% (N=63) y en las suroriente, demostrando así la clina geográfi ca serpientes que se encuentran distribuidas que habían encontrado Dixon & Hendricks en el oriente de la Amazonía, y las Guyanas en su estudio. el porcentaje de esta fórmula es del 96% en la muestra estudiada (N=57); es decir, Dixon & Hendricks (1979) se abstienen de a medida que aumenta el porcentaje de la nombrar subespecies de T. reticulatus, debido fórmula de escamas dorsales con 20-20-18, principalmente a la sospecha de que sus va disminuyendo el porcentaje de la fórmula datos sobre número total de escamas dorsales con conteos de 20-20-20, encontrando las podrían estar infl uenciados por el dimorfi smo serpientes transandinas con un porcentaje sexual que puede presentar este carácter, del 70% con esta fórmula y las del oriente aunque en el presente estudio se encontró de la Amazonía y las Guyanas sólo con que el dimorfi smo sexual no infl uye sobre el el 2% (Figura 6). Al igual que el aumento número total de escamas dorsales, y a pesar en el número de escamas dorsales totales, de la distribución disyunta o separada por la el aumento del porcentaje de la fórmula Cordillera de los Andes entre las poblaciones de escamas dorsales con arreglo 20-20- cis y transandinas, y a la variación que

Figura 6. Distribución del porcentaje de las diferentes fórmulas de escamas dorsales en T. reticulatus en Suramérica. 20-20-20; 20-20-19; 20-20-18. Los números representan los porcentajes de cada una de las fórmulas. 231 Typhlops colombianas muestra el número de escamas dorsales herpetólogos europeos basan sus subespecies totales, esta separación no es total, pues hay en la diferencia de un solo carácter, no un ejemplar de la región transandina que teniendo en cuenta el factor evolutivo, en tiene 250 escamas dorsales totales (UIS-R- el cual diferentes caracteres pueden mostrar 1666), al igual que un espécimen de la región diferentes patrones de variación geográfi ca, cisandina que tiene 249 escamas (MLS- entonces por el simple hecho de que una 045). Este traslape en el número de escamas población difi era de otra, por ejemplo, en dorsales totales también puede indicar que el conteo de escamas ó en el patrón de hubo un fl ujo de genes entre las poblaciones coloración, no es un argumento sufi ciente cis y transandinas, antes de que empezara para que estas poblaciones sean tratadas el levantamiento de la Cordillera Oriental como subespecies. colombiana en la época del Mioceno Medio, comprendido entre los 12.9 y 11.8 millones A pesar de que en la actualidad se pudiera hablar de años atrás (Guerrero 1997); ya que la de dos unidades evolutivas independientes, familia Typhlopidae se puede considerar debido a la separación geográfica de las como un grupo relativamente antiguo y de poblaciones por la cordillera de los Andes, distribución gondwánica (Thomas 1976), esto no se puede argumentar con T. reticulatus, pues muchos de los caracteres anatómicos teniendo en cuenta la muestra estudiada. de la familia Typhlopidae y las familias de Por lo anterior es importante que a futuro serpientes ciegas asociadas ( se realicen estudios más detallados de y ) son considerados como morfología interna (p. ej. estructura del cráneo primitivos (Dixon & Hendricks 1979), se y hemipenes), genética de poblaciones o puede considerar que antes del levantamiento estudios moleculares que puedan dar mayor de la Cordillera Oriental de Colombia, información a cerca del fl ujo de genes, la deriva la serpiente T. reticulatus se encontraba génica y los procesos de selección natural que ampliamente distribuida en la parte norte de puedan infl uir o no en la conformación de Suramérica. estas unidades evolutivas independientes separadas por la cadena montañosa del norte Por lo tanto, en este estudio, no es conveniente de Los Andes, ya que al parecer T. reticulatus hablar de subespecies pues esta es una práctica puede representar un complejo de especies en que se ha utilizado a principios y mitad del todo su areal de distribución en Sur América siglo XX, y muy común entre ornitólogos, (Passos, com. pers.). mastozoólogos y algunos herpetólogos, y de acuerdo con lo expuesto por Wilson & Brown La distribución disyunta o separada que (1953) y Thorpe (1980), quienes argumentan presentan los registros de T. brongersmianus que los patrones de diferenciación entre y T. minuisquamus en el presente trabajo se poblaciones (p. ej. variación geográfica, debe a la falta de muestreos sistemáticos coloración y tamaño, entre otros) se ven en la región cisandina de Colombia; por lo oscurecidos por el nombramiento de un que se deben realizar estudios a cerca de la gran número de subespecies sin sentido distribución real de este grupo de serpientes evolutivo alguno, por lo que ha habido una en el país, esto con el fi n de poder entender tendencia en seccionar las clinas geográfi cas sus patrones de distribución, y si la variación en categorías artifi ciales y la delimitación geográfi ca que presenta T. brongersmianus está de subespecies arbitrariamente con base o no infl uenciada por el sexo; y si se presenta en rasgos fi siográfi cos, como la separación variación geográfi ca o no en T. minuisquamus, de poblaciones por cadenas montañosas o especie distribuida principalmente en la ríos. Thorpe (1980) cuestiona que muchos cuenca amazónica (Dixon & Hendricks 232 Caicedo-P.

1979). Aunque las muestras en los museos anónimos por los comentarios y correcciones colombianos son relativamente escasas, tal constructivas al manuscrito. vez debido a los hábitos secretivos de estas especies, en muchas regiones donde se han LITERATURA CITADA realizado mayores esfuerzos de muestreo y con las técnicas apropiadas (p. ej. Trampas de CADLE, J.E. 1992. On Colombian Snakes. caída con cercos de aluminio), se han podido Herpetologica 48 (1): 134-143. encontrar especies que son relativamente CARVAJAL-COGOLLO, J.E. 2006. Geographic comunes en ciertas áreas de su distribución Distribution: Typhlops reticulatus, (Passos et al. 2005, 2006). Herpetological Review 37(4): 501-502. CASTAÑO-MORA, O.V., G. CÁRDENAS-A., E.J. Por lo tanto, se hace necesaria la recolecta HERNÁNDEZ-R. & F. CASTRO-H. 2004. Reptiles de material adicional de estas serpientes en el Chocó biogeográfi co. En: Rángel-Ch., tifl ópidas para poder obtener más datos y J. O. (ed.), Colombia Diversidad Biótica evidencias, ya que Colombia hace parte de la IV: El Chocó biogeográfi co/Costa Pacífi ca. distribución del extremo occidental de estas Universidad Nacional de Colombia, Bogotá, tres especies. p.p. 599-632. FOX, W. 1965. A comparison of the male AGRADECIMIENTOS urogenital systems of blind snakes, Leptotyphlopidae and Typhlopidae. A los curadores de las siguientes instituciones, Herpetologica 21(4): 241-256. quienes permitieron el acceso y la revisión FOX, W. & H.S. DESSAUER. 1962. The single de los especímenes: John D. Lynch (ICN), right oviduct and other urogenital structures Martha Patricia Ramírez (UIS), Vivian of female Typhlops and Leptotyphlops. Páez (MHUA), Diego Perico (IND-R y Copeia 3: 590-597. IAvH), hermano José Espitia y “Arturito” DIXON, J.R. & F.S. HENDRICKS. 1979. The Rodríguez (MLS) y Julio Mario Hoyos Wormsnakes (Family Typhlopidae) of (MUJ). Agradecimientos especiales a John D. the Neotropics, Exclusive of the Antilles, Lynch, mi maestro y amigo, por el préstamo Zoologische Verhandelingen (Leiden) 173: de bibliografía y los mapas de Colombia; 1-39. así como a las nutridas discusiones acerca DUNN, E.R. 1944. A Review of the Colombian del tema. A Sandy Arroyo del Laboratorio Snakes of the Families Typhlopidae and de Anfibios del ICN, Mónica Jiménez Leptotyphlopidae, Caldasia 3 (11): 47-55. Castro y Jorge Gualdrón de Conservación GUERRERO, J. 1997. Stratigraphy, Sedimentary, Internacional-Colombia por la realización Environments and Miocene Uplift of the de los mapas de distribución usados o no en Colombian Andes. en: R. F. kay, R. H. este estudio. A Claudia “Julis” Dulcey por Madden, R. L. Cifelli & J. J. Flynn (eds), la realización del mapa de la fi gura 6 y a las Vertebrate Paleontology in the Neotropics: correcciones de forma del trabajo, a Diego The Miocene Fauna of La Venta, Colombia. “cachorro” Rincón y Henry Alberto Suárez Smithsoniam Institution Press, Washington, por la realización de las gráfi cas y la asesoría D. C. pp 5-43. estadística. A Martha Patricia Ramírez y MCDIARMID, R. W., J. A. CAMPBELL & T. A. TOURÉ. David Sánchez por la búsqueda y préstamo 1999.Snake Species of the World: a Taxonomic de literatura clave en la realización de este and Geographic Reference. The Herpetologists’ trabajo, a Gustavo Adolfo Ballén por las League, Washington D.C. 1: 511. correcciones realizadas al resumen en inglés, PASSOS, P., U. CARAMASCHI & R.R. PINTO. fi nalmente agradecerle a los dos revisores 2005. Rediscovery and Redescription of 233 Typhlops colombianas

Leptotyphlops salgueiroi Amaral, 1954 SÁNCHEZ-C, H., O.V. CASTAÑO-M., & G. (, Serpentes, Leptotyphlopidae). CÁRDENAS-A. 1995. Diversidad de los Boletim do Museu Nacional, nov. série Reptiles en Colombia. En: J.O. Rangel- Zoologia 520: 1–10. Ch. (ed.). Colombia Diversidad Biótica I. PASSOS, P., U. CARAMASCHI & R.R. PINTO. Universidad Nacional de Colombia, Bogotá, 2006. Redescription of Leptotyphlops pp. 277-325. koppesi Amaral, 1954, and Description of THOMAS, R. 1976. Systematics of Antillean a New Species of the Leptotyphlops dulcis snakes of the genus Typhlops (Serpentes: group from Central (Serpentes: Typhlopidae). Dissertation, 288 pp. Leptotyphlopidae). Amphibia-Reptilia. 27: Department of Zoology. Loussiana State 347–357. University 46: 1-5. PÉREZ-SANTOS, C. & A.G. MORENO. 1988. THORPE, R. S. 1980. Microevolution and Ofi dios de Colombia. Monografi e VI, Museo of European Reptiles With Regionale di Scienze Naturali di Torino. Particular References to the Grass Snakes 517pp. Natrix natrix and the Wall Lizards Podarcis ROBB, J. 1960. The internal anatomy of sicula and P. melisellensis. Biological Journal Typhlops Schneider (Reptilia). Australian of the Linnean Society 14: 215-233. Journal of Zoology 8(2): 181-216. WILSON, E.O. & W.L. BROWN JR. 1953. The ROUX-ESTÉVE, R. 1975. Recherches Sur Subspecies Concept and its Taxonomic la Morphologie, la Biogéographie et la Application. Systematic Zoology 2 (2): Phylogenie des Typhlopidae d´Afrique. 97-111. Bulletin de I´nstitut Fondamental d´Afrique Noire 36: 428-508. Recibido: 12/03/2010 Aceptado: 12/02/2011

Anexo 1. Material examinado (todos los ejemplares son de Colombia). Typhlops brongersmianus. Carbones del Caribe, yacimiento Bikao, 98m (ICN Amazonas: Leticia (ICN-R 11287); Parque 10452); Tierralta: región de Urrá, 80m (MOM Nacional Natural Amacayacu (IND-R 3109, 1213). Santander: Barrancabermeja: casco urbano 3308, 3327, 3870). Meta: Villavicencio (ICN-R (UIS-R 136); Girón: casco urbano (UIS-R 282); 10051). entre río Frío y río de Oro (UIS-R 144); Ríonegro: vereda El Llanito, antiguo club de Rino, 812m Typhlops minuisquamus. (UIS-R 1666); Sabana de Torres: vereda Agua Meta: Villavicencio: kilómetro 17 de la vía Bonita, Reserva Natural El Cabildo (RC 572). Villavicencio-Puerto López (ICN 7115); Puerto Distribución Cisandina. Amazonas: Leticia López: Inspección de Policía Remolinos (MUJ (ICN 10550, 10556, 10586, 11176, 11286; IND- 054). Vaupés: Mitú, casco urbano (IND-R R 3258; MLS 042, 045, 1878, 2213). Arauca: 0997; HM 250, 257, 273); Bta. Cachivera (HM Arauquita: Caño Limón (ICN 11291). Caquetá: 49), Santa Helena (HM 424) ; Corregimiento Florencia (MLS 044, 050). Guaviare: San José Departamental Papunaua, Río Isana, Wainaunbi del Guaviare (ICN-2801). Meta: Acacias (ICN (HM 433), Ipanoré (HM 11) ; Corregimiento 10575; MLS 047, 052); La Macarena: alto del río departamental Pacoa, caserío Cachiporro (HM Guayabero (ICN 492, 493); Puerto López (MLS 509); Corregimiento Departamental Yavaraté, río 049); Restrepo (ICN 6562; MLS 046, 2618, 2619); Papurí, caserío Olinda (HM 18). San Martín (ICN 10957); Villavicencio (ICN 498, 2994, 8329, 8330; MLS 041, 043, 048, 051). Typhlops reticulatus. Putumayo: Puerto Leguízamo (ICN 0499; IND-R Distribución Transandina. Antioquia: Nechí: 0159, 2061). Vaupés: Mitú (IND-R 4389); orillas vereda San Pablo (MHUA 14589). Cauca: Guapi río Caduyarí (ICN 496). (IAvH 5190). Córdoba: Puerto Libertador: Mina 234