Biodiversité Des Ravageurs Lépidoptères Et De Leurs Parasitoïdes En Cannebergières Biologiques Et Conventionnelles Au Centre-Du-Québec

Biodiversité des ravageurs lépidoptères et de leurs parasitoïdes en cannebergières biologiques et conventionnelles au Centre-du-Québec

Mémoire

Isabelle Drolet

Maîtrise en biologie végétale - avec mémoire Maître ès sciences (M. Sc.)

Québec, Canada

Biodiversité des ravageurs lépidoptères et de leurs parasitoïdes en cannebergières biologiques et conventionnelles au Centre-du-Québec

Mémoire

Isabelle Drolet

Sous la direction de :

Valérie Fournier, directrice de recherche Conrad Cloutier, codirecteur

Résumé

Les parasitoïdes sont reconnus dans les agroécosystèmes pour jouer un rôle de régulation des insectes herbivores et favoriser un équilibre des communautés d’arthropodes aidant à réduire la dépendance aux pesticides. L'objectif principal consistait à effectuer une étude taxonomique des parasitoïdes des ravageurs lépidoptères de la canneberge (Vaccinium macrocarpon Aiton) dans les plantations commerciales au Centre- du-Québec. Les objectifs spécifiques étaient de comparer la biodiversité des chenilles de lépidoptères et de leurs parasitoïdes entre les modes de gestion biologique et conventionnelle, ainsi que la densité et le parasitisme en champ de cinq ravageurs majeurs d’importance économique : Macaria sulphurea (Packard) (Geometridae), Macaria brunneata (Thunberg) (Geometridae), Xylena nupera (Linter) (Noctuidae), Rhopobota naevana (Hübner) (Tortricidae) et Sparganothis sulfureana (Clemens) (Tortricidae). Huit et 16 fermes ont été échantillonnées en 2012 et 2013 respectivement avec deux techniques complémentaires, le filet fauchoir et les observations visuelles directes. Les chenilles capturées (N = 1497), représentant 18 espèces, ont été mises en élevage individuellement sous conditions contrôlées pour détecter le parasitisme. Chaque année, les cinq ravageurs primaires composaient plus de 80% de la population larvaire. La biodiversité des ravageurs variait entre les deux modes de gestion; R. naevana était dominant sur les fermes biologiques alors qu’une plus grande richesse et équité de ravageurs ont été observées sur les fermes conventionnelles, M. sulphurea, M. brunneata et X. nupera étant les plus abondants. La communauté des parasitoïdes élevés (N = 171) était composée de 25 espèces ou taxons appartenant majoritairement aux genres Aleiodes, Meteorus, Microplitis, Oncophanes (Hymenoptera : Braconidae); Hyposoter, Exetastes, Phytodietus (Hymenoptera: Ichneumonidae); et Campylocheta, Nemorilla (Diptera: Tachinidae). Le parasitisme annuel était de l’ordre de 20 à 40% et variait en fonction des espèces hôtes et non des systèmes de gestion. Des quatre ravageurs primaires attaqués, celui le plus parasité a été X. nupera suivi de S. sulfureana, M. sulphurea et le moins parasité a été R. naevana.

III

Abstract

Parasitoids are recognized as beneficial organisms in agro-ecosystems. They are known to play a role in the regulation of various herbivorous insects and their ecological function favors a balance of arthropod communities helping to reduce pesticides dependency. The main objective was to conduct a taxonomic study of the parasitoids of lepidopteran pests on commercial cranberry crop (Vaccinium macrocarpon Aiton) in Center-du-Québec. This study also aimed to compare the biodiversity of the caterpillars and their parasitoids under conventional vs organic managements as well as field density and parasitism of five major pest species of economic importance: Macaria sulphurea (Packard) (Geometridae), Macaria brunneata (Thunberg) (Geometridae), Xylena nupera (Linter) (Noctuidae), Rhopobota naevana (Hübner) (Tortricidae) and Sparganothis sulfureana (Clemens) (Tortricidae). Eight and 16 cranberry farms were sampled in 2012 and 2013, respectively, using two sampling techniques: sweep net and direct visual observations. A total of 1497 caterpillars, comprising 18 species, were captured and individually reared under controlled laboratory conditions to detect parasitism. The five primary pests made up more than 80% of the larval population each year. Pest biodiversity varied between the two pest managements: R. naevana was dominant on organic farms, whereas conventional farms had greater pest richness and evenness, M. sulphurea, M. brunneata and X. nupera being the most abundant. The reared parasitoid community (N = 171) was composed of 25 species or higher taxa and the most common species belong to the genera Aleiodes, Meteorus, Microplitis, Oncophanes (Hymenoptera: Braconidae); Hyposoter, Exetastes, Phytodietus (Hymenoptera: Ichneumonidae); and Campylocheta, Nemorilla (Diptera: Tachinidae). Parasitism differed depending on host biodiversity and not on farming systems. Among the four primary pests which were attacked, X. nupera was the most parasitized, followed by S. sulfureana, M. sulphurea and the least parasitized was R. naevana

Table des matières

Résumé...... III Abstract ...... V Table des matières...... VII Liste des tableaux ...... IX Liste des figures ...... XI Remerciements ...... XV Avant-propos ...... XVII Introduction générale ...... 1 Chapitre 1 : État des connaissances ...... 3 1.1. Portrait de la production de canneberges ...... 4 1.2. La plante ...... 5 1.3. Insectes ravageurs de la culture de canneberges ...... 8 1.3.1. Macaria sulphurea et M. brunneata (Geometridae) ...... 9 1.3.2. Xylena nupera (Noctuidae) ...... 10 1.3.3. Rhophobota naevana et Sparganothis sulfureana (Tortricidae) ...... 11 1.4. Ennemis naturels en milieu agricole ...... 13 1.5. Parasitoïdes ...... 13 1.6. Parasitoïdes des ravageurs lépidoptères de la canneberge...... 16 1.6.1. Parasitoïdes des œufs ...... 16 1.6.2. Parasitoïdes des chenilles ...... 17 1.7. Principaux facteurs influents à la ferme sur les communautés d’ennemis naturels ...... 19 1.7.1. Biodiversité végétale ...... 19 1.7.2. Stabilité de l’habitat ...... 21 1.7.3. Monoculture versus polyculture ...... 21 1.7.4. Pesticides ...... 21 1.8. Lutte intégrée des ravageurs en milieu agricole ...... 22 1.9. Lutte intégrée des ravageurs de la canneberge ...... 22 1.9.1. Dépistage et optimisation du milieu de croissance ...... 22 1.9.2. Méthodes combinées de lutte aux ravageurs de la canneberge ...... 23 1.9.2.1. Lutte chimique ...... 23 1.9.2.2. Lutte culturale ...... 26 1.9.2.3. Autres stratégies biologiques ou naturelles ...... 29 1.10. Problématique ...... 37 1.11. Objectifs et hypothèse de recherche ...... 38 1.11.1. Objectif général ...... 38 1.11.2. Objectifs spécifiques ...... 38

VII

1.11.3. Hypothèses ...... 38 1.12. Approche méthodologique ...... 38 1.13. Informations taxonomiques supplémentaires ...... 39 Chapitre 2: Biodiversity of lepidopteran pests and their parasitoids in organic and conventional cranberry crop ...... 41 Résumé ...... 43 Abstract ...... 44 Highlights ...... 45 Introduction ...... 46 Materials and methods...... 47 Experimental sites ...... 47 Sampling techniques ...... 48 Laboratory rearing and taxonomy work ...... 49 Statistical methods ...... 49 Shannon diversity index (H’) for pest/host communities ...... 49 Primary pests species densities ...... 50 Shannon diversity index (H’) for parasitoid communities ...... 50 Parasitism rates ...... 51 Complementary lepidopteran larvae collection ...... 51 Results ...... 51 Pests/Hosts diversity based on richness and abundance ...... 51 Primary pest species composition ...... 52 Parasitoid identification ...... 55 Parasitoid diversity based on richness and abundance ...... 57 Parasitism on primary pests ...... 57 Complementary lepidopteran larvae collection and parasitism ...... 58 Discussion ...... 58 Pests/Hosts biodiversity under conventional and organic systems ...... 58 Tortricid density data and sampling techniques...... 60 Parasitoids in cranberry organic and conventional systems ...... 61 Host species composition and parasitism ...... 62 Primary pests parasitoid complex ...... 62 Conclusion...... 63 Acknowledgments ...... 64 Appendices ...... 65 References ...... 67 Chapitre 3 : Conclusion générale ...... 72 Bibliographie ...... 78 ANNEXES ...... 91

VIII

Liste des tableaux Chapitre 1 Tableau 1 : Parasitoïdes (Hymenoptera et Diptera) associés au stade larvaire des hôtes Rhopobota naevana (Hübner) (A), Sparganothis sulfureana (Clemens) (B) et Acrobasis vaccinii Rilay (C) et collectés en cannebergières...... 18 Tableau 2 : Insecticides chimiques, ayant un mode d’action pour lutter contre les lépidoptères, interdits ou peu utilisés dans la canneberge au Canada : nom commercial, numéro d’homologation, matière active, famille chimique...... 24 Tableau 3 : Nouveaux insecticides chimiques à « risques réduits » homologués dans la canneberge au Canada pour lutter contre les ravageurs lépidoptères : nom commercial, numéro d’homologation, matière active et famille chimique...... 25 Tableau 4 : Facteurs descriptifs importants relatifs aux nouveaux insecticides chimiques à « risques réduits » homologués dans la canneberge au Canada pour lutter contre les ravageurs lépidoptères : mode d’action, spectre de contrôle et écotoxicité...... 26 Tableau 5 : Bio-insecticides utilisés pour le contrôle des ravageurs lépidoptères dans la production biologique de canneberges : nom commercial, numéro d’homologation, matière active, famille chimique et source biologique...... 31

Chapitre 2 Table 1: Parasitism incidences (N = 152) and taxonomic identity of adult parasitoids (N = 25) emerged from nine cranberry lepidopteran pest species sampled in 2012 and 2013 on conventional (C) and organic (O) farms in Centre-du-Québec. Note that the primary pest Macaria brunneata was not parasitized and parasitoids from the minor pest Cingilia catenaria failed to emerge and could not be identified, thus these pest species are not included...... 56

Liste des figures Chapitre 1 Figure 1 : Champ avec tiges fructifères de canneberges (Vaccinium macrocarpon Aiton), pendant la période de floraison...... 5 Figure 2 : Stades phénologiques des tiges fructifères de canneberges, Vaccinium macrocarpon Aiton, au Centre-du-Québec du débourrement des bourgeons en avril jusqu’à la récolte en octobre...... 6 Figure 3 : Couvert végétal de tiges dressées végétatives et fructifères d’un champ de canneberges (Vaccinium macrocarpon Aiton)...... 7 Figure 4 : Cycle de vie des cinq ravageurs lépidoptères primaires (arpenteuse verte, Macaria sulphurea (Packard), arpenteuse brune, M. brunneata (Thunberg), fausse légionnaire, Xylena nupera (Linter), tordeuse des canneberges, Rhopobota naevana (Hübner) et tordeuse soufrée, Sparganothis sulfureana (Clemens)) de la culture de la canneberge (Vaccinium macrocarpon Aiton)...... 9 Figure 5 : Chenille mature de Macaria sulphurea (Packard) ...... 10 Figure 6 : Chenille mature de Macaria brunneata (Thunber) ...... 10 Figure 7 : Chenille (stade intermédiaire) de Xylena nupera (Linter)...... 11 Figure 8 : Chenille (stade intermédiaire) de Rhopobota naevana (Hübner) ...... 12 Figure 9 : Chenille mature de Sparganothis sulfureana (Clemens) ...... 12 Figure 10 : Parasitoïdes hyménoptères de la superfamille Ichneumonoidea (Ichneumonidae et Braconidae) et parasitoïde diptère (Tachinidae)...... 14 Figure 11 : Diminution progressive du diazinon de 2011 à 2015 en production de canneberges au Québec. 25

Chapitre 2 Fig. 1 : Shannon’s diversity index (H’, natural log base) ± SEM of lepidopteran pests on conventional and organic cranberry farms, based on sampling methods (Sweep netting and direct visual observation) for 2013. Bars with the same letter are not significantly different at P < 0.05 based on protected LSD tests.52 Fig. 2 : Variation with weeks of Shannon’s diversity index (H’, natural log base) ± SEM of lepidopteran pests from May to August 2013 with the two sampling methods (Sweep netting and direct visual observation). Weekly H’ Values with the same letter are not significantly different at P < 0.05, based on based on protected LSD tests...... 52 Fig. 3: Density (mean per ha ± SEM) of caterpillars of the five primary lepidopteran pests species (Macaria sulphurea, Macaria brunneata, Xylena nupera, 1st generation Rhopobota naevana and 1st generation Sparganothis sulfureana) sampled using the sweep net on conventional and organic farms in 2012 (A) and 2013 (B). Means with the same letter within one species are not significantly different at P < 0.05, based on Mann-Whitney exact test in 2012 and on Monte Carlo estimates for Mann-Whitney exact test in 2013...... 53 Fig. 4: Density (mean per ha ± SEM) of 1st and 2nd generation tortricids Rhopobota naevana (A, C) and Sparganothis sulfureana (B, D) in 2012 and 2013, based on visual detection of caterpillars and foliage bearing symptoms of presence, on conventional and organic farms. Means with the same letter within one generation are not significantly different at P < 0.05 based on Mann-Whitney exact test in 2012 and Monte Carlo estimates for Mann-Whitney exact test in 2013...... 54

Fig. 6 : Percent parasitism (mean ± SEM) of primary pest species collected in 2012 and 2013 on experimental farms. Values with the same letter within one year are not significantly different at P < 0.05 based on protected LSD tests...... 57 Fig. 5 : Variation of Shannon diversity index (H’, natural log base) ± SEM of the active parasitoid community in cranberry fields from May to August 2013. H’ values with the same letter are not significantly different at P < 0.05 based on protected LSD...... 57

XII

À Jean-Rock

XIII

Remerciements

Ces travaux ont été réalisés grâce à une aide financière du Programme de soutien à l’innovation en agroalimentaire, un programme issu de l’accord du cadre Cultivons l’avenir conclu entre le ministère de l’Agriculture, des Pêcheries et de l’Alimentation et Agriculture et Agroalimentaire Canada. Une contribution monétaire de l’industrie provenant de l'Association des producteurs de canneberges du Québec (APCQ) et du Club Environnemental et Technique Atocas Québec (CETAQ) a aussi grandement été appréciée.

D’abord, je remercie Valérie Fournier d’avoir accepté de me diriger. Son approche positive, sa vivacité et sa promptitude ainsi que sa confiance et ses enseignements m’ont permis de maintenir le cap et de terminer ce projet. Je remercie également mon co-directeur Conrad Cloutier d’avoir cru en mes idées pour ce projet, grâce à quoi j’ai pu être candidate à la Maîtrise et réaliser ce rêve professionnel. Je tiens particulièrement à le remercier pour sa rigueur, son intérêt, sa générosité à partager ses connaissances, ses bons conseils et son soutien académique constant. À eux deux, un grand merci pour leur patience. Ce parcours académique fût hors norme, mais j’en ressors grandie et je vous suis très reconnaissante de m’avoir accompagnée tout au long de cette aventure. Ensuite, un grand merci à Jean-Frédéric Guay, professionnel de recherche, pour son aide et ses compétences qui m’ont été d’un grand recours, voir même parfois d’un grand secours, et ce, d’innombrables fois et pour d’innombrables sujets. Je tiens aussi à remercier Géatan Daigle, statisticien de l’université Laval, pour les analyses statistiques. Son écoute et son professionnalisme ont été fort appréciés. De plus, je remercie le directeur du programme de Biologie végétale, M. François-P Chalifour, qui m’a bien guidé pour ma réussite scolaire. Merci également à Véronique Martel, du Centre de foresterie des Laurentides à Québec, et à Christelle Guédot de l’université du Wisconsin à Madison qui ont accepté d’être réviseures de ce mémoire.

Ensuite, ce projet n’aurait pas été réalisable sans l’immense collaboration et l’aide que j’ai reçue de plusieurs personnes. D’abord les équipes d’auxiliaires de recherche avec qui j’ai eu bien du plaisir et qui m’ont prêté main-forte sans relâche pour les échantillonnages sur le terrain et les travaux en laboratoire. Durant l’été 2012, j’ai eu la chance de travailler avec Amélie Beauregard, Félix Primeau Bureau, Raphaël Têtu et Jean- Michel Beland et en 2013, avec Maxime Chénier, Mathieu Laroche et David Turgeon. Les personnes ressources qui ont été consultées pour le travail de taxonomie et que je remercie sont Mario Fréchette du Laboratoire de diagnostic en phytoprotection du Ministère de l’Agriculture, des Pêcheries et de l’Agroalimentaire du Québec ainsi que les experts du Service national d’identification du Canada des insectes, arachnides et nématodes, Centre de recherches, d’Agriculture Agroalimentaire Canada soit, Andrew Bennett pour les Ichneumonidae, Josee Fernandez et Henri Goulet pour les Braconidae, John Huber et Gary Gibson

pour les Chalcidoidea et James O’Hara pour les Tachinidae. De plus, je remercie sincèrement les producteurs de canneberges pour leur collaboration et leur confiance.

Je remercie aussi tous ceux que j’aime, mais qui, bien malgré moi, ont été mis en suspens. Je promets de me reprendre pour chaque journée à venir. Je salue particulièrement ma mère, à qui je dois tout et qui est sur le point d’obtenir son neuvième diplôme universitaire dans la famille grâce à son soutien! Mes pensées vont aussi à mon père, toi qui m’as enseigné le courage et la persévérance, toi qui m’as proposé de voir grand, de voir loin, merci.

Pour terminer, en toute simplicité et humilité, je remercie la nature, particulièrement la classe des insectes dans laquelle je me suis réfugiée à certains moments et à d’autres, où j’y ai puisé l’émerveillement et la motivation. J’ai adoré porter mon attention sur la beauté et la complexité du monde des insectes…cela m’a fait du bien.

XVI

Avant-propos

Le chapitre 2 de ce mémoire est présenté sous forme d’article scientifique rédigé en anglais. L’article a été soumis pour publication dans le journal scientifique Biological control (Numéro de référence : BCON-18- 27). La récolte et l’analyse des données, l’interprétation des résultats ainsi que la rédaction de l’ensemble des textes sont issues de la candidate. Valérie Fournier (directrice), Ph. D., professeure au département de phytologie de l'Université Laval et Conrad Cloutier (codirecteur), Ph. D., professeur au département de biologie à l’Université Laval ainsi que Jean-Frédéric Guay, M. Sc., professionnel de recherche au département de biologie à l’Université Laval ont collaboré aux textes par leurs corrections et suggestions, et sont coauteurs du chapitre 2 présenté dans ce mémoire.

XVII

Introduction générale

“Nous avons beaucoup à apprendre en étudiant la nature et en prenant du temps pour cerner ses secrets.” David Suzuki

La canneberge, Vaccinium macrocarpon Aiton (Ericales: Ericaceae), est une plante ligneuse vivace très robuste d’apparence fine et délicate qui produit une baie rouge acidulée (Eck, 1990). Son fruit est riche en composés phénoliques associés à plusieurs effets bénéfiques pour la santé (Pappas & Schaich, 2009) et grâce à ces attraits, la canneberge est une denrée agricole consommée dans le monde entier (Rioux, 2018). Cette culture fruitière est la troisième en importance au Canada, derrière les cultures de bleuets (inclut les bleuets en corymbe, Vaccinium corymbosum L., et les bleuets nains, Vaccinium angustifolium Aiton (Ericales: Ericaceae) et de pommes, Malus domestica Borkh (Rosales : Rosaceae) (Statistique Canada, 2018). Il y a à peine 25 ans, la canneberge était une culture émergente au Québec. La production québécoise a connu une croissance exceptionnelle et la province est actuellement la troisième plus grande région productrice de canneberges en Amérique du Nord derrière les États américains du Wisconsin et du Massachusetts (Statistique Canada, 2018; USDA, 2018). Pour le secteur de la canneberge biologique, le Québec se situe indubitablement au premier rang de la production nord-américaine (Poirier, 2010).

Les organismes nuisibles associés à la canneberge au Québec incluent plusieurs espèces de mauvaises herbes (Néron et al., 2013), d’agents pathogènes (AAC, 2013; McManus, 1999; Vivancos, 2015) et d’insectes herbivores (Drolet et al., 2018). Les insectes ravageurs sont particulièrement problématiques et nécessitent une vigilance constante durant la saison de croissance. Ceux ayant un impact économique sont majoritairement de l’ordre des lépidoptères et ils occasionnent des dommages à la culture lorsqu’ils sont aux stades larvaires (chenilles).

La lutte intégrée (LI) est une approche bien connue en milieu agricole qui suggère la combinaison de mesures préventives et de moyens de lutte contre les organismes nuisibles tenant compte de la santé humaine et de l'environnement et favorisant des systèmes de productions écologiques, durables et moins dépendants des pesticides (Boller et al., 2004; Wijnands et al., 2012). Plusieurs des actions préconisées par la LI ont été adoptées sur les fermes de canneberges du Québec, autant celles sous gestion conventionnelle que celles sous gestion biologique. Cependant, les moyens de lutte actuellement utilisés contre les insectes nuisibles sont principalement limités à des insecticides chimiques de synthèse ou d’origine naturelles. Les différentes techniques de rechange aux pesticides d’intérêt pour la culture de la canneberge en Amérique du Nord comprennent entre autres des pratiques culturales telles que le sablage et l’inondation, l’usage de

phéromones sexuelles pour la confusion sexuelle, la technique des mâles stériles et, du domaine de la lutte biologique, la lutte augmentative avec l’usage de nématodes (Rhabditida : Steinernematidae et Heterorhabditidae) et de trichogrammes (Hymenoptera : Trichogrammatidae) et la lutte biologique conservative. Cette dernière favorise l’établissement et la préservation de populations d’ennemis naturels, notamment les arthropodes prédateurs et les parasitoïdes, dans les agroécosystèmes et l’accroissement des services écologiques par ces organismes bénéfiques représente une solution avantageuse pour produire des aliments de manière saine et durable (van Lenteren, 2012).

Les parasitoïdes hyménoptères et diptères sont particulièrement réputés pour être des alliés de défense de la culture efficaces pour la régulation des insectes herbivores dans les écosystèmes agricoles (van Driesche et al., 2008). Treize espèces de parasitoïdes de larves de lépidoptères sont répertoriées en cannebergières. Ces parasitoïdes, associés à trois des principaux ravageurs de la canneberge, Rhopobota naevana (Hübner) (Tortricidae), Sparganothis sulfureana (Clemens) (Tortricidae) et Acrobasis vaccinii Riley (Pyralidae), ont été collectés dans les bassins en culture aux États-Unis et dans l'ouest du Canada (Beckwith, 1938; Fitzpatrick et al., 1994; Marucci & Moulter, 1992; Sisterson & Averill, 2002, 2003). Jusqu’à présent, aucun inventaire exhaustif des parasitoïdes qui s’attaquent aux larves de lépidoptères n’a déjà été réalisé dans cette production. Au Québec, tout particulièrement, ces organismes bénéfiques sont méconnus.

L'objectif principal de ce projet de deux ans (2012 et 2013) consistait à effectuer une étude taxonomique des parasitoïdes des ravageurs lépidoptères de la canneberge dans les plantations commerciales au Centre-du- Québec. Les objectifs spécifiques étaient de comparer la biodiversité des chenilles phytophages et de leurs parasitoïdes entre les modes de gestion conventionnelle et biologique ainsi que la densité et le parasitisme en champ des chenilles de cinq ravageurs d'importance économique, soit trois espèces défoliatrices univoltines, l’arpenteuse verte, green spanworm, Macaria sulphurea (Packard) (Geometridae); l’arpenteuse brune, rannock looper, Macaria brunneata (Thunberg) (Geometridae); la fausse légionnaire, false armyworm, Xylena nupera (Linter) (Noctuidae) et deux espèces tortricides bivoltines, la tordeuse des canneberges, black-headed firewrom, R. naevana et la tordeuse soufrée, sparganothis fruitworm, S. sulfureana. Notre première (1) hypothèse est que la biodiversité des ravageurs lépidoptères est affectée par la gestion de la ferme (conventionnelle vs biologique) puisque les stratégies de contrôle respectives à ces deux modes de gestions diffèrent au niveau de leur efficacité. Notre deuxième (2) hypothèse est que la biodiversité des espèces de parasitoïdes ainsi que le parasitisme seront similaires d’un mode de gestion à l’autre puisque l’usage d’insecticides, particulièrement ceux ayant un large spectre, qu’il soit chimique de synthèse ou biologique, limite l'établissement des communautés de parasitoïdes. .

Chapitre 1 : État des connaissances

1.1. Portrait de la production de canneberges

Les premières plantations commerciales de canneberges dateraient de 1810 à Cape Cod au Massachusetts (Sandler, 2008). De nos jours, les cinq principaux états américains où la canneberge est cultivée sont le Wisconsin, le Massachusetts, le New Jersey, l’Oregon et l’état de Washington. En 2017, la superficie totale de ces cinq états consacrée à cette culture était de 16 066 ha et la récolte a été de 380 millions de kg de fruits (USDA, 2018). Le Wisconsin et le Massachusetts sont les deux plus grands états de production de canneberges avec respectivement 50% (8336 ha) et 30% (4977 ha) de la superficie américaine et près de 65% (243 millions de kg) et 25% (87 millions de kg) des fruits récoltés en 2017.

Au Canada, la commercialisation de ce petit fruit a débuté vers la fin des années 1800, en Nouvelle-Écosse (AAC, 2013). Cette culture fruitière est la troisième en importance au Canada, derrière les cultures de bleuets (inclut les bleuets en corymbe, Vaccinium corymbosum L., et les bleuets nains, Vaccinium angustifolium Aiton (Ericales: Ericaceae) et de pommes, Malus domestica Borkh (Rosales : Rosaceae) (Statistique Canada, 2018). Elle est cultivée dans sept provinces, soit la Colombie-Britannique, l’Ontario, le Québec, le Nouveau- Brunswick, la Nouvelle-Écosse, l’Île-du-Prince-Édouard ainsi que Terre-Neuve-et-Labrador. En 2017, la superficie canadienne était de 6963 ha et la récolte a été de 125 millions de kg de fruits (Statistique Canada, 2018), soit approximativement 30% de la superficie et 25% de la production nord-américaine. Les deux provinces d’importance sont le Québec et la Colombie-Britannique avec respectivement près de 55% (3848 ha) et 37% (2602 ha) de la superficie canadienne pour cette culture. À elles seules, elles ont produit 93% de la récolte canadienne, la part du Québec étant de 59% (74 millions de kg de fruits) et celle de la province de l’ouest de 34% (43 millions de kg de fruits).

Au début des années 90, la culture de la canneberge au Québec était encore une culture marginale. En 1992, seulement trois producteurs cultivaient sur une superficie totale de 127 ha (APCQ, 2018). Ensuite, il y a eu progressivement de nouvelles implantations pour atteindre un plateau d’approximativement 1000 ha durant les années 1999 à 2004. Au cours de la dernière décennie, l’industrie québécoise a connu un taux de croissance exceptionnel qui a propulsé la province au deuxième rang des régions productrices au niveau mondial, derrière le Wisconsin (Rioux, 2018). Au total, l’on dénombre 80 producteurs de canneberges dont les exploitations sont majoritairement situées au Centre-du-Québec (près de 80% des fermes) (APCQ, 2018). Les autres sites de production sont répartis dans les régions administratives Chaudière-Appalaches, Saguenay– Lac-Saint-Jean, Côte-Nord, Mauricie, Lanaudière et Outaouais.

Quant au secteur biologique, le Québec est le premier producteur au monde de canneberges biologiques (Poirier, 2010; Rioux, 2018). Une première ferme a fait le virage vers ce mode de gestion en 1997 et il y a présentement 28 cannebergières sous gestion biologique. En 2017, les superficies en culture sous gestion biologique étaient de 946 ha et la récolte a été près de 12 millions de kg de fruits (APCQ, 2018). Ceci équivaut à 24% des superficies totales en culture et à 16% de la production globale de la province. En comparaison, habituellement, la proportion moyenne qu’une industrie agricole consacre au mode de production biologique est de 1 à 2% (Poirier, 2010).

1.2. La plante

La canneberge, Vaccinium macrocarpon Aiton, est une plante native de l’Amérique du Nord qui appartient à la famille des Éricacées (AAC, 2013; Eck, 1990). Parente du bleuet, cette plante acidophile s’épanouit dans un sol peu fertile (Binet & Laperrière, 1996). En milieu naturel, elle pousse dans les tourbières et les dunes (Sandler, 2008).

C’est une plante ligneuse vivace relativement vigoureuse, mais d’apparence fine et délicate. Elle est constituée de deux parties distinctes : les stolons et les tiges dressées. Les stolons sont des vignes rampantes qui servent à la propagation végétative de la plante. C’est à partir des bourgeons axillaires des stolons que se forment les tiges dressées. Ces dernières sont porteuses d’un bourgeon apical végétatif ou fructifère (productif). Elles sont généralement bisannuelles et produisent un bourgeon à fruit une année sur deux. Au débourrement, les bourgeons terminaux se développent et s’allongent pour former de nouvelles tiges d’environ cinq à huit (Eck, 1990) voire même jusqu’à 10 cm (Binet & Laperrière, 1996) de longueur. Les tiges végétatives ne produisent que du feuillage, mais elles représentent un potentiel de production future (Brown & McNeil, 2006). Les tiges fructifères portent les fleurs alignées en spirale et du feuillage à son extrémité (apex) (Figure 1). Les différents stades de croissance des tiges fructifères pour le Centre-du-Québec sont illustrés à la figure 2.

Figure 1 : Champ avec tiges fructifères de canneberges (Vaccinium macrocarpon Aiton), pendant la période de floraison. Crédit photo : Isabelle Drolet

Légende : 1. Bourgeon dormant 7. Crochet : bouton floral déployé sur la tige, fleur 2. Début du gonflement du bourgeon fermée 3. Gonflement du bourgeon 8. Floraison et début de la nouaison 4. Éclatement du bourgeon 9. Nouaison et grossissement du fruit 5. Début d’élongation de la tige fructifère 10. Maturation du fruit 6. Élongation de la tige fructifère 11. Fruit mûr

Figure 2 : Stades phénologiques des tiges fructifères de canneberges, Vaccinium macrocarpon Aiton, au Centre-du- Québec du débourrement des bourgeons en avril jusqu’à la récolte en octobre. Crédits photos 1 à 6 : Workmaster et al., 1995 Crédits photos 7 à 11 : Isabelle Drolet

En champ, on observe qu’une tige fructifère peut porter d’une à dix fleurs, mais en moyenne une tige saine a de trois à cinq fleurs (Eck, 1990) ou de cinq à sept fleurs (Brown & McNeil, 2006). Les fleurs d’une tige ouvrent de façon asynchrone, du bas vers le haut. La floraison est progressive et dure approximativement trois à quatre semaines. La pollinisation des fleurs de canneberge est principalement entomophile (Delaplane & Mayer, 2000; McGregor, 1976), bien que la pollinisation abiotique (p. ex. par le vent) soit aussi possible (Gaines-Day & Gratton, 2015).

Plusieurs travaux ont été effectués sur l’efficacité à polliniser la fleur de canneberge de différentes espèces pollinisatrices commerciales et indigènes (Barrette, 2001; Cane et al., 1996; Cane & Schiffhauer, 2001; Cane & Schiffhauer, 2003; Chagnon et al., 2007; Evans & Spivak, 2006; Gaines-Day & Gratton, 2016; Girard, 2009; Mackenzie, 1994; Phillips, 2012; Ratti et al., 2008). De plus, dans les cannebergières du Centre-du-Québec, des inventaires ont récemment été réalisés afin d’évaluer la biodiversité des communautés d’espèces pollinisatrices indigènes (Gervais, 2015; Gervais et al., 2017; Payette, 2013a; Payette, 2013b).

Le fruit est pulpeux et aigre ayant un poids moyen d’environ 1 à 1,5 g. Sous de bonnes conditions de croissance, la plante ne produit qu’un seul à trois fruits par tige même si le nombre de fleurs est supérieur en début de saison. La surproduction florale serait le résultat d’une adaptation évolutive de la plante lui conférant de multiples avantages. Elle permettrait notamment la sélection naturelle de fruits de meilleure qualité sur une tige, de compenser les pertes dues à de mauvaises conditions climatiques, une mauvaise pollinisation, un manque de ressources disponibles ou à de la prédation et aussi, d’assurer une plus grande disponibilité de pollen (source nutritive pour les pollinisateurs et source de paternité) (Brown & McNeil, 2006). Il est également considéré que le manque de ressources en hydrates de carbone soit un facteur limitant la capacité du plant à produire plus de fruits (Averill et al., 2008; Heuvel & Davenport, 2006; Heuvel & DeMoranville, 2009). Par ailleurs, Girard (2009) a émis l’hypothèse qu’une fleur positionnée à un niveau inférieur sur la tige, qui est donc pollinisée en premier, dominerait les fruits subséquents en contrôlant le transport de l’auxine, une hormone de croissance qui favorise la fructification.

Les feuilles des plants de canneberges sont pétiolées, de forme oblongue à nervation pennée et de longueurs variables allant de 5 à 13 mm selon la variété (Binet & Laperrière, 1996; Eck, 1990). Le feuillage est semi- persistant, les feuilles ne tombent pas chaque année, mais restent sur le plant pendant au moins deux ans. À l’automne, le plant entre en dormance et le feuillage tourne au pourpre. Des bourgeons se sont formés à l’apex des tiges dressées pour reproduire le cycle et assurer la récolte de la prochaine année.

La canneberge est cultivée en monoculture intensive. L’implantation dans les bassins de production se fait à partir de boutures provenant de la fauche ou de plants en multicellules. Une période de deux à trois ans est nécessaire avant d’obtenir un bon couvert végétal (Figure 3) pour une première récolte.

Figure 3 : Couvert végétal de tiges dressées végétatives et fructifères d’un champ de canneberges (Vaccinium macrocarpon Aiton). Crédit photo : Isabelle Drolet

La couverture du lit de culture devient optimale lorsque la canopée atteint une densité de tiges dressées (végétatives et fructifères) entre 4300 et 6500 par mètre carré (DeMoranville, 2007). Il est estimé qu’un tapis de culture ayant une densité de 2150 tiges fructifères par mètre carré portant 1,5 fruit par tige donnerait approximativement un rendement potentiel de 34 000 kg à l’hectare (Averill et al., 2008). Une fois implantée, cette culture pérenne peut produire pendant plusieurs décennies (Eck, 1990).

1.3. Insectes ravageurs de la culture de canneberges

Les insectes ravageurs de la canneberge se nourrissent des différentes parties des plants (bourgeons, tiges, feuilles, boutons floraux, fleurs, fruits et racines) afin de se développer, se reproduire et pour avoir des ressources suffisantes pour entrer en diapause et passer l’hiver (Fitzpatrick, 2009b). Quarante-six espèces sont répertoriées dans les plantations de canneberges au Québec (Drolet et al., 2018). Ces espèces phytophages proviennent de cinq ordres : Lépidoptères, Coléoptères, Diptères, Orthoptères et Hémiptères. La communauté des ravageurs de la canneberge est majoritairement composée de lépidoptères avec 40 espèces. Les quelques autres espèces sont des diptères (cécidomyie des atocas, Dasineura oxycoccana (Johnson) (Cecidomyiidae)), coléoptères (anthonome de l’atoca, Anthonomus musculus Say (Curculionidae) et altise à tête rouge, Systena frontalis (Fabricius) (Chrysomelidae)), orthoptères (Melanoplinae spp. Scudder (Acrididae)) et hémiptères (cercope (Cercopidae) et cochenille de Dearness, Rhizaspidiotus dearnessi (Cockerell) (Diaspididae)).

Les lépidoptères ravageurs de la canneberge proviennent de huit familles et les plus représentatives sont les Geometridae, Noctuidae, Erebidae, Tortricidae et Pyralidae. Ces ravageurs occasionnent des dommages à la culture lorsqu’ils sont en stades larvaires (chenilles). Les cinq espèces de lépidoptères de notre étude (arpenteuse verte, green spanworm, Macaria sulphurea (Packard) (Geometridae); arpenteuse brune, rannock looper, Macaria brunneata (Thunberg) (Geometridae); fausse légionnaire, false armyworm, Xylena nupera (Linter) (Noctuidae) tordeuse des canneberges, black-headed firewrom, Rhopobota naevana (Hübner) (Tortricidae) et tordeuse soufrée, sparganothis fruitworm, Sparaganothis. sulfureana (Clemens) (Tortricidae)) sont classées parmi les espèces de ravageurs les plus abondantes, fréquentes et nuisibles dans les plantations de canneberges du Québec (Drolet et al., 2018; Leduc et al., 2004). Elles sont également reconnues pour être d’importants ravageurs des autres régions productrices en Amérique du Nord (Averill & Sylvia, 1998; Averill et al., 2008; Dittl & Kummer, 1997; Fitzpatrick, 2009b; Fitzpatrick et al., 2015). Au Québec, les arpenteuses (M. sulphurea et M. brunneata) ainsi que la noctuelle, X. nupera, sont des ravageurs hâtifs univoltins, réalisant une seule génération par année et les deux espèces de tordeuses sont bivoltines, pouvant réaliser deux générations par année (Figure 4).

Figure 4 : Cycle de vie des cinq ravageurs lépidoptères primaires (arpenteuse verte, Macaria sulphurea (Packard), arpenteuse brune, M. brunneata (Thunberg), fausse légionnaire, Xylena nupera (Linter), tordeuse des canneberges, Rhopobota naevana (Hübner) et tordeuse soufrée, Sparganothis sulfureana (Clemens)) de la culture de la canneberge (Vaccinium macrocarpon Aiton). Source : Nathalie Nadeau, CRAAQ, figure adaptée de Drolet et al., 2018

Les sections 1.3.1, 1.3.2 et 1.3.3 présentent des informations spécifiques aux chenilles de ces cinq espèces, notamment leurs principales caractéristiques morphologiques, leur(s) période(s) d’activité en champ, leur comportement ainsi les dommages typiques qu’elles occasionnent (Averill & Sylvia, 1998; Drolet et al., 2018; Leduc et al., 2004).

1.3.1. Macaria sulphurea et M. brunneata (Geometridae)

Les chenilles de ces deux espèces d’arpenteuses sont présentes en champ à partir de la mi-mai jusqu’à la mi- ou la fin de juin. Elles se tiennent et se déplacent librement dans la canopée. Leur déplacement en « boucle », désigné ‘looping’ ou ‘inching’ en anglais est typique des chenilles de la famille des Geometridae (arpenteuses). Elles se nourrissent des bourgeons terminaux (végétatifs ou fructifères) à partir du stade « gonflement » et, à mesure qu’ils se développent et s’allongent, elles mangent les nouvelles feuilles et les boutons floraux allant d’un plant à l’autre. Les dommages causés par ces espèces sont épars en champ et sont peu visibles, sauf lors de fortes infestations. Dans ces cas, les champs ont une apparence plus foncée et les fleurs sont moins abondantes, car la totalité ou la quasi-totalité de la nouvelle pousse des tiges dressées est détruite, ne laissant que le feuillage de l’année précédente.

Arpenteuse verte - Macaria sulphurea (Packard)

Caractéristiques morphologiques de la chenille :  Deux paires de fausses pattes.  Jeunes stades : tête beige; corps jaune au premier stade devenant vert avec de fines lignes blanches longitudinales.  Stades intermédiaires et à maturité : tête beige ou vert pâle avec mouchetures brunes; corps vert avec de fines lignes blanches longitudinales sur le dos et avec des bandes latérales blanchâtres.  Taille à maturité : 25 mm

Figure 5 : Chenille mature de Macaria sulphurea (Packard) Crédit photo : Joseph Moisan-De Serres

Arpenteuse brune - Macaria brunneata (Thunber)

Caractéristiques morphologiques de la chenille :  Deux paires de fausses pattes.  Jeunes stades : tête beige; corps jaune-orangé au premier stade devenant brun avec de fines lignes blanches longitudinales.  Stades intermédiaires et à maturité : tête brun-roux avec mouchetures brunes; corps rouge brique avec de fines lignes beige clair à brunes longitudinales sur le dos et avec des bandes latérales blanches marquées de taches allongées brun-noir aux stades intermédiaires, puis au dernier stade, bandes latérales blanches avec des zones jaunes. Figure 6 : Chenille mature de Macaria  Taille à maturité : 25 mm. brunneata (Thunber) Crédit photo : Joseph Moisan-De Serres 1.3.2. Xylena nupera (Noctuidae)

Les chenilles de cette noctuelle sont majoritairement actives en champ à partir de la mi-mai jusqu’à la fin de juin. Les jeunes chenilles se nourrissent principalement le jour tandis que les stades plus avancés sont plutôt nocturnes et se cachent dans la canopée ou au sol à la base des plants pendant le jour. En juillet, lorsqu’elles atteignent la maturité, elles cessent de se nourrir et s’enfouissent dans le sol pendant une période de deux à six semaines pour se métamorphoser. Les chenilles de X. nupera consomment les bourgeons dès le début du débourrement jusqu’au stade « crochet ». Tout comme les deux espèces d’arpenteuses, les chenilles de X. nupera se déplacent librement dans la canopée. Elles se nourrissent généralement d’un plant à l’autre en grugeant partiellement le feuillage et les boutons floraux. Les dommages qu’elles causent sont épars en champ.

Fausse légionnaire - Xylena nupera (Linter)

Caractéristiques morphologiques de la chenille :  Trois paires de fausses pattes chez les très jeunes chenilles et cinq paires aux stades plus avancés.  Jeunes stades : tête noire au premier stade, devenant beige; corps jaunâtre pommelée de petits points noirs portant chacun un poil noir.  Stades intermédiaires : tête jaune-vert; corps vert avec trois bandes longitudinales jaunâtres et paires de points blancs sur le dos et avec de larges bandes latérales blanches surlignées d’une ligne noire aux stades Figure 7 : Chenille (stade intermédiaire) de Xylena nupera (Linter) intermédiaires plus avancés. Crédit photo : Joseph Moisan-De Serres  À maturité : tête rousse; corps vert forêt, à brun puis noir velouté avec bandes et points jaunâtres plus accentués sur le dos et avec de larges bandes latérales blanches surlignées d’une ligne noire.  Taille à maturité : 60 mm.

1.3.3. Rhophobota naevana et Sparganothis sulfureana (Tortricidae)

Les chenilles de la première génération de R. naevana sont présentes en champ vers la fin de mai jusqu’à la mi-juin. Celles de la deuxième génération émergent à partir de la fin de juin et au début de juillet et leur développement se termine en août, généralement pendant la première moitié du mois. Quant à l’espèce S. sulfureana, les chenilles de la première génération sortent d’hibernation en mai et elles se développent jusqu’à la deuxième ou troisième semaine de juin. Les chenilles de la deuxième génération sont légèrement décalées par rapport à celles de R. naevana, elles émergent à partir de la troisième semaine de juillet et la population est active un peu plus tard en août, majoritairement jusqu’à la mi-août.

Les chenilles de tordeuses sont dites des « enrouleuses », car elles s’abritent et se camouflent en tissant des toiles avec le matériel végétal. Ces chenilles ont aussi la particularité de se tortiller vivement lorsqu’elles sont dérangées. Les très jeunes stades de la chenille de la première génération de R. naevana se nourrissent de vieilles feuilles et de l’intérieur des bourgeons avant le débourrement, puis, à mesure qu’elles se développent, elles tissent une toile avec 2 ou 3 feuilles et éventuellement avec plusieurs tiges ensemble. Plus tard dans l’été, dès leur émergence, les chenilles de la deuxième génération tissent une toile à l’apex des plants. Elles utilisent ensuite différentes parties d’un plant (feuilles, crochets, fleurs, fruits) et, aux stades plus avancés, elles rassemblent plusieurs plants ensemble. Les plants dans les zones d’un champ sévèrement atteint par ce ravageur deviennent brunâtres et ont l’apparence d’avoir été brûlés. Les chenilles de la première génération de S. sulfureana tissent des toiles avec quelques feuilles au début de leur cycle, puis elles forment de gros

tapons avec plusieurs plants. À la deuxième génération, elles s’attaquent principalement aux fruits, les symptômes typiques étant des amas de fruits liés avec de la soie avec de gros trous difformes.

Tordeuse des canneberges - Rhopobota naevana (Hübner)

Caractéristiques morphologiques de la chenille :  Cinq paires de fausses pattes.  Jeunes stades : tête noire; corps jaunâtre ou verdâtre pommelé.  Stades intermédiaires et à maturité : tête noire à roux foncé; corps jaunâtre à grisâtre.  Taille à maturité : 10 mm.

Figure 8 : Chenille (stade intermédiaire) de Rhopobota naevana (Hübner) Crédit photo : Joseph Moisan-De Serres

Tordeuse soufrée - Sparganothis sulfureana (Clemens)

Caractéristiques morphologiques de la chenille :  Cinq paires de fausses pattes.  Jeunes stades : tête noire devenant brune; corps jaunâtre.  Intermédiaires et dernier stades : tête jaune ou rousse; corps jaune-verdâtre ou grisâtre, dos tacheté de paires de points blancs.  Trait de distinction particulier : antennes avec l’extrémité noire.  Taille à maturité : 13 -17 mm. Figure 9 : Chenille mature de Sparganothis sulfureana (Clemens) Crédit photo : Joseph Moisan-De Serres

Il est important de mentionner que la pyrale des atocas, Acrobasis vaccinii Rilay (Pyralidae) est également l’un des ravageurs les plus importants pour cette culture. Il se distingue des autres ravageurs lépidoptères de la canneberge, car il est le seul à ne s’alimenter uniquement que des fruits (Fitzpatrick, 2009b). Par conséquent, on ne le retrouve que dans les fruits et non au niveau du feuillage de la canopée. Les techniques d’échantillonnage pour A. vaccinii sont différentes de celles utilisées pour tous les autres lépidoptères de la canopée, et c’est pourquoi, cette espèce n’a pas été intégrée dans la présente étude.

1.4. Ennemis naturels en milieu agricole

Les ennemis naturels sont des alliés de défense des plantes cultivées. Ils peuvent être utilisés dans différents programmes de lutte biologique (section 1.9.2.3) et être introduits ou favorisés à la ferme par une gestion propice à l’établissement et au maintien des populations. Les principaux services écologiques qu’ils peuvent rendre sont de minimiser l’incidence d’infestations majeures et de maintenir à faible densité les populations de ravageurs. Par ces actions, ils permettent d’atteindre un équilibre au niveau des populations d’insectes améliorant ainsi la stabilité écologique du système de culture et contribuant à maintenir ou à accroître le rendement des cultures (Altieri, 1999; Hajek, 2004; Landis et al., 2005; Rusch et al., 2017).

Les différents organismes ennemis naturels pouvant apporter des services écologiques dans divers systèmes agricoles sont très variés et incluent notamment des poissons, oiseaux, mammifères, amphibiens, arthropodes, nématodes, et microorganismes (bactéries, protozoaires, champignons et virus) (Altieri et al., 2005a; Boivin, 2001; Eilenberg & Hokkanen, 2006; Hajek, 2004). Parmi ces organismes, les arthropodes prédateurs et parasitoïdes sont considérés être d’importants ennemis naturels dans les écosystèmes agricoles (van Lenteren, 2012). Un prédateur est un organisme qui tue plusieurs proies au cours de sa vie pour s’alimenter (Hajek, 2004). Les arthropodes prédateurs sont d’importants insectivores et se nourrissent aussi d’acariens. Au sein des arthropodes, on retrouve une très grande diversité d’espèces prédatrices dans les classes des Insectes et des Arachnides (Araignées (Araneae) et acariens (Acari)). Un parasitoïde réfère à un organisme qui se développe sur ou dans un autre organisme « hôte », en extrait la nourriture, et le tue comme résultat direct ou indirect de ce développement (Eggleton & Gaston, 1990). Les organismes ayant un mode de vie parasitoïde sont principalement des insectes et leurs hôtes sont aussi presque exclusivement des insectes (Boivin, 2001; Godfray, 1994). Les parasitoïdes sont particulièrement efficaces (van Driesche et al., 2008), ils sont responsables de nombreux succès en lutte biologique et leurs richesse et abondance procurent des avantages considérables dans les agroécosystèmes (Boivin, 2001; Godfray, 1994; van Lenteren, 2005, 2012).

1.5. Parasitoïdes

Quelques espèces de coléoptères, névroptères ou lépidoptères sont des parasitoïdes, mais la grande majorité est des ordres hyménoptères (sous-ordre : Apocrites) et diptères (Mills, 2003; van Driesche et al., 2008). Les plus importantes superfamilles d’hyménoptères apocrites composées d’espèces parasitoïdes sont les Ichneumonoidea, Chalcidoidea et Platygastroidea (anciennement inclus dans Proctotrupoidea (Quicke, 2003)) et Chrysidoidea (ou Bethyloidea) (Hajek, 2004; Krombein, 1979; Noyes, 2001). Celles les plus notoires par leur abondance et leur richesse sont les superfamilles Ichneumonoidea et Chalcidoidea (van Driesche et al., 2008). La superfamille Ichneumonoidea est composée de deux familles principales de parasitoïdes : les

Braconidae, ou bracons et les Ichneumonidae ou Ichneumons (Figure 10). Quant à la superfamille Chalcidoidea, elle est composée de 20 familles dont 16 comprennent des espèces parasitoïdes, et les plus importantes sont les Eulophidae, Chalcididae, Encyrtidae, Pteromalidae, Aphelinidae et Trichogrammatidae (Noyes, 2001; van Driesche et al., 2008). De l’ordre des diptères, il existe une vingtaine de familles avec des espèces classées comme parasitoïdes (O’Hara, 2008). Les trois familles d’importance sont les Tachinidae, Phoridae et Cryptochetidae (van Driesche et al., 2008), mais la famille Tachinidae est incontestablement la plus diversifiée de mouches parasitoïdes (Figure 10) (Hajek, 2004; O’Hara, 2008).

Figure 10 : Parasitoïdes hyménoptères de la superfamille Ichneumonoidea (Ichneumonidae et Braconidae) et parasitoïde diptère (Tachinidae). Crédits photos : Maxime Chénier

Les insectes parasitoïdes sont holométaboles et passent par une métamorphose complète durant leur cycle de vie (Hajek, 2004). Ce sont les stades immatures des parasitoïdes qui se nourrissent aux dépens de leur hôte et finissent inévitablement par le tuer. Les adultes sont mobiles et vivent librement, leur permettant de se disperser, se reproduire et rechercher des hôtes pour y déposer leur progéniture. Lorsque les femelles émergent, elles peuvent soit débuter directement la ponte ou s’accoupler (Godfray, 1994). L’oviposition avant ou sans accouplement engendrera une progéniture mâle tandis que les œufs fécondés suite à l'accouplement produiront des femelles (Godfray, 1994). Un sex-ratio élevé (femelle / mâle) est souhaitable en lutte biologique puisque ce sont les femelles qui sont directement responsables de la régulation des ravageurs (Ode & Hardy, 2008). La maturation des œufs à l’émergence des femelles est un trait caractéristique utilisé pour regrouper les parasitoïdes en deux catégories : pro-ovigènes et synovigènes. Chez les parasitoïdes pro-ovigènes, dès leur émergence, les femelles portent tous leurs œufs potentiels et ceux-ci sont matures et prêts à être pondus, tandis que chez les parasitoïdes synovigènes, la formation et la maturation des œufs ne sont pas complétées et elles se poursuivent après l’émergence, au cours de la vie adulte des femelles (Flanders, 1950). Une grande majorité des parasitoïdes sont synovigènes, mais ce trait, ainsi que le potentiel de fécondité varient considérablement entre les espèces (Mills, 2003).

Les parasitoïdes adultes s’alimentent principalement de pollen et de nectar des plantes, mais aussi de sève ou d'autres sources d'énergie, et plusieurs espèces se nourrissent également d'hôtes potentiels (Godfray, 1994; Heimpel & Collier, 1996). L’alimentation des hôtes est un comportement essentiellement signalé chez les hyménoptères parasitoïdes, mais aussi chez certains parasitoïdes diptères (Clausen, 1940; Nettles, 1987). Ce type d’alimentation est caractéristique d’un grand nombre d’espèces synovigènes. Le contenu d’œufs, d’hémolymphe ou de tissus d’un hôte sont des ressources particulièrement riches en protéines et permettent la maturation des œufs ainsi que le maintien de la production de nouveaux œufs (Heimpel & Collier, 1996). Ce comportement est cependant très variable selon les espèces, p. ex. certaines femelles vont seulement consommer le liquide qui se dégage des perforations lors de la ponte sans tuer l’hôte alors que d’autres vont le manger complètement (Hajek, 2004). Bien que l’utilisation d’un hôte pour l'alimentation entraîne un coût au niveau de la reproduction (diminution de la qualité ou destruction de l’hôte), les nutriments ont pour effets bénéfiques d’augmenter la fécondité et, pour certaines espèces, la longévité (Heimpel & Collier, 1996; Mills, 2003).

Les femelles parasitoïdes peuvent utiliser plusieurs hôtes pour la ponte, mais la progéniture n’est associée qu’à un seul hôte durant son développement. Les parasitoïdes sont dits solitaires lorsqu’un seul individu se développe par hôte, par opposition aux parasitoïdes grégaires qui réfèrent à deux ou plusieurs individus par hôte. Une fois qu’une femelle a localisé un hôte, elle y dépose un ou plusieurs œufs soit à l’intérieur (endoparasitoïdes), soit à la surface externe du corps ou à proximité de l’hôte (ectoparasitoïdes) (Godfray, 1994; Mills, 2003). Entre ces deux modes de parasitisme très distincts, les endoparasitoïdes sont les plus communs.

Les parasitoïdes des insectes holométaboles sont généralement très spécialisés concernant le stade de l'hôte attaqué (Œuf, larve, pupe ou adulte). La plupart attaque les stades immatures d’un hôte, rarement les adultes (Godfray, 1994). Une grande majorité des espèces parasitoïdes sont dites koinobiontes et d’autres idiobiontes (Godfray, 1994; Mills, 2003). Lors de l’oviposition des espèces koinobiontes, la femelle ne perturbe ni ne tue l’hôte afin que celui-ci poursuive son développement malgré le parasitisme. La larve (ou les larves du parasitoïde) se nourrit d’abord sans nuire aux fonctions vitales de l’hôte, mais finit par dévorer les tissus internes à des stades plus avancés. Typiquement, les parasitoïdes koinobiontes sont des endoparasitoïdes d’hôtes œufs-larves, larves et larves-pupes. En revanche, les parasitoïdes idiobiontes sont habituellement des espèces qui s’attaquent à des stades inactifs (œufs, pupes) et à des stades actifs (larves ou adultes), mais le développement de ces derniers est arrêté suite à l’injection d’un venin causant une paralysie temporairement ou permanente. Plusieurs espèces idiobiontes sont des ectoparasitoïdes et ceux-ci vont particulièrement cibler des hôtes à des stades avancés ou matures. Sinon, les parasitoïdes idiobiontes d’œufs ou de pupes sont des

endoparasitoïdes, et à la place de la paralysie, le développement de l'hôte serait arrêté par des sécrétions de l'adulte lors de l’oviposition ou de la jeune larve en développement. Contrairement aux koinobiontes, lorsque l’œuf (ou les œufs) des espèces idiobiontes éclot (ou éclosent), l’hôte devient un apport de nourriture fixe et la quantité est déterminée par la taille de l’hôte au moment de la ponte. Enfin, les parasitoïdes koinobiontes sont souvent plus spécialisés relativement à leur choix d’hôtes que les idiobiontes, en raison de leur relation plus intime avec l’hôte qui poursuit sa croissance et de la nécessité de surmonter ses défenses immunitaires.

L’écologie fonctionnelle des parasitoïdes dans un agroécosystème peut être affectée par plusieurs variables. En premier lieu, le pourcentage de parasitisme naturel dépend, de toute évidence, de la composition de la communauté de parasitoïdes, celles-ci étant caractérisée par la richesse spécifique (nombre d’espèces), l’abondance relative (équitabilité, c.-à-d. la répartition du nombre d'individus par espèce dans un environnement donné) ainsi que les traits fonctionnels respectifs aux espèces, puisque toutes les espèces ne contribuent pas de manière égale au parasitisme (Rusch et al., 2017). Pour en nommer quelques-uns, mais pas tous, les éléments qui peuvent influencer le parasitisme comprennent :  Les variations saisonnières des populations de parasitoïdes (Barbosa & Caldas, 2007);  Les interactions trophiques (c.-à-d. Hyperparasitisme : lorsqu'un parasitoïde secondaire parasite un parasitoïde primaire), la compétition intraspécifique (c.-à-d. Superparasitisme : lorsqu’il y a plus d’une oviposition par un ou plusieurs individus de la même espèce dans un même individu hôte) et la compétition interspécifique (c.-à-d. Multiparasitisme : lorsqu’il y a plus d’une oviposition par des individus de deux ou plusieurs espèces différentes dans un même individu hôte) (Mills, 2003);  La diversité et l’abondance d’hôtes ciblées (Barbosa & Caldas, 2007) et d’hôtes alternatifs pendant la saison (Landis et al., 2000; Rusch et al., 2017);  Les variations des conditions microclimatiques (Landis et al., 2000);  La variabilité climatique pendant la saison ou interannuelle.

1.6. Parasitoïdes des ravageurs lépidoptères de la canneberge

Cette section présente les espèces parasitoïdes répertoriées dans la littérature des ravageurs lépidoptères de la culture de la canneberge. Ces espèces sont des endoparasitoïdes idiobiontes qui s’attaquent aux œufs et des parasitoïdes koinobiontes de chenilles.

1.6.1. Parasitoïdes des œufs

Les trichogrammes (Hymenoptera : Trichogrammatidae) sont de microguêpes parasitoïdes (0,2-1,5 mm) se développant dans les œufs d'un large éventail d'hôtes, y compris de nombreux ravageurs des cultures (Hajek,

2004). Ce sont des parasitoïdes largement étudiés et utilisés commercialement comme agents de lutte biologique (van Driesche et al., 2008). D’après la littérature, l’assemblage des espèces du genre Trichogramma observées en cannebergières est composé de trois espèces soit, Trichogramma sibericum Sorkina T. minutum Riley et T. pretiosum Riley. Ces espèces ont été rapportées comme étant associées à trois espèces de ravageurs de la canneberge, soit R. naevana, S. sulfureana et A. vaccinii, collectées dans différentes régions de production :  Lors de la réalisation d’un inventaire de trichogrammes en Colombie-Britannique, T. sibericum et T. minutum ont émergé d’œufs de R. naevana (Li et al., 1993).  Au début des années cinquante au New Jersey, T. minutum aurait tué un pourcentage élevé d’œufs de S. sulfureana (Marucci, 1953);  Au Massachusetts, T. pretiosum a parasité des œufs de A. vaccinii (Franklin, 1951; Simser, 1994). Plus récemment, trois spécimens de T. pretiosum ont émergé d’œufs de ce même ravageur au Centre-du- Québec (Huber, 2014). De plus, sans toutefois préciser de lieux de collecte, Peck (1963) aurait identifié T. minutum comme étant un parasitoïde de A. vaccinii.

Sinon, les espèces commerciales T. evanescens Westwood (hôte : R. naevana) (Henderson et al., 2001) et T. deion Pinto & Oatman (hôtes : S. sulfureana et A. vaccinii) (Fournier & Boivin, 1998; Pelletier et al., 2001) ont déjà été utilisées dans le cadre d’études réalisées dans la production de canneberges, mais quant à ces deux espèces, rien n’indique qu’elles soient responsables de parasitismes naturels en champ.

1.6.2. Parasitoïdes des chenilles

Le braconidé, Phanerotoma franklini Gahan, a été répertorié dans les bassins de canneberges au Massachusetts comme étant un parasitoïde de A. vaccinii (Sisterson & Averill, 2002, 2003). Cette espèce koinobionte a la particularité de parasiter son hôte lorsque celui-ci est au stade œuf, mais elle poursuit son développement au cours des différents stades larvaires jusqu’à la pupaison (Averill & Sylvia, 1998).

Ensuite, le complexe de parasitoïdes des trois espèces ravageurs, R. naevana (A), S. sulfureana (B) et A. vaccinii (C) est aussi composé d’espèces qui s’attaquent directement à ces insectes lorsqu’ils sont aux stades larvaires (Tableau 1). Ces guêpes et mouches parasitoïdes ont été répertoriées dans les bassins de production de canneberges au Massachusetts (Averill & Sylvia, 1998), au New Jersey (Beckwith, 1938; Marucci & Moulter, 1992) et en Colombie-Britannique (Fitzpatrick et al., 1994).

Tableau 1 : Parasitoïdes (Hymenoptera et Diptera) associés au stade larvaire des hôtes Rhopobota naevana (Hübner) (A), Sparganothis sulfureana (Clemens) (B) et Acrobasis vaccinii Rilay (C) et collectés en cannebergières. A- Hôte: Rhopobota naevana (Hübner) Distibution Famille Sous-famille Espèce Source(s) au Québec Hymenoptera (Apocrita-Ichneumonoidea) Braconidae Microgastrinae Microplitis sp. Foerster Fitzpatrick et al.,1994; Yu 1997-2012

Hymenoptera (Apocrita-Chalcidoidea) Fitzpatrick et al., 1994; Yu 1997-2012 Eulophidae Eulophinae Sympiesis bimaculatipennis Girault  Diptera Tachinidae Exoristinae Hemisturmia parva Coquillett Fitzpatrick et al., 1994  Tribu: Winthemiini B- Hôte: Sparganothis sulfureana (Clemens) Distibution Famille Sous-famille Espèce Source(s) au Québec Hymenoptera (Apocrita-Ichneumonoidea) Braconidae Braconinae Bracon gelechiae Ashmead Beckwith 1938; Krombein 1979

Braconidae Braconinae Bracon mellitor Say Beckwith 1938; Krombein 1979; Yu 1997-2012 Braconidae Meteorinae Meteorus trachynotus Viereck Beckwith 1938; Allen 1962; Krombein 1979; Yu 1997-2012 Beckwith 1938; Krombein 1979; Yu Braconidae Rhyssalinae Oncophanes americanus Weed  1997-2012 Ichenumonidae Cremastinae Diadegma compressum Cresson Beckwith 1938; Yu 1997-2012

Hymenoptera (Apocrita-Chalcidoidea) Beckwith 1938; Krombein 1979; Yu Eulophidae Eulophinae Sympiesis ancylae Girault  1997-2012 Diptera Tachinidae Exoristinae Erynnia tortricis Coquillett Beckwith 1938; Arnaud 1978; Julian  Tribu: Goniini 1988; Marucci & Moulter 1992 Tachinidae Exoristinae Nemorilla floralis Fallen Beckwith 1938 Tribu: Winthemiini C- Hôte: Acrobasis vaccinii Rilay Distibution Famille Sous-famille Espèce Source(s) au Québec Hymenoptera (Apocrita-Ichneumonoidea) Ichneumonidae Cremastinae Pristomerus austrinus Townes & Allen 1962; Krombein 1979; Averill & Silvia 1998 Townes

Les autres sources indiquées au Tableau 1 (Allen, 1962; Arnaud, 1978; Julian, 1988; Krombein, 1979; Yu, 1997-2012) reconnaissent également ces associations parasitoïde-hôte, mais la provenance des hôtes est autre que la canneberge : hôtes collectés sur des plants de l’euphorbe ésule, Euphorbia esula (Euphorbiaceae) (Julian, 1988), sur des végétaux ou systèmes de culture non spécifiés (Arnaud, 1978;

Krombein, 1979; Yu, 1997-2012) et hôtes alternatifs des parasites de la tordeuse orientale du pêcher, Grapholita molesta Busck (Lepidoptera : Tortricideae) de l’Est américain (Allen, 1962).

Parmi les guêpes parasitoïdes, Sympiesis bimaculatipennis Girault (Yu, 1997-2012), Sympiesis ancylae Girault et Oncophanes americanus Weed (Krombein, 1979; Yu, 1997-2012) seraient des espèces présentes sur le territoire du Québec. Chez les espèces de tachinaires, Hemisturmia parva Coquillett (anciennement nommée H. tortricis ) et Erynnia tortricis Coquillett seraient des espèces retrouvées au Québec (O’Hara & Wood, 2004).

Dans les cannebergières du Québec ou ailleurs, pour l’ensemble de la communauté de ravageurs lépidoptères composée de plusieurs dizaines d’espèces, aucune information relative à d’autres associations parasitoïde/hôte n’a été trouvée dans la littérature. Il appert que depuis le début de la production commerciale de canneberges en Amérique du Nord, soit plus d’un siècle, seulement 13 espèces de parasitoïdes de chenilles de trois espèces hôtes ont été identifiées dans l’agroécosystème de la culture (Tableau 1). Dans les champs de canneberges du Québec, force est de constater qu’aucune espèce de parasitoïde qui s’attaque à un/des hôte(s) lépidoptère(s) au stade larvaire n’a jusqu’à présent été répertoriée.

À titre d’information supplémentaire, une compilation des parasitoïdes des cinq espèces nuisibles primaires du présent projet, listés dans l’une ou l’autre des sources non directement liées à la culture de la canneberge (Arnaud, 1978; Julian, 1988; Krombein, 1979; Yu, 1997-2012), est disponible en annexe (Annexe 1, Tableau 1-1). Il est à noter que la source Yu (1997-2012) est une source informelle d’informations taxonomiques sur internet et son contenu, bien qu’il rapporte plusieurs espèces de parasitoïdes associées aux ravageurs primaires, est à prendre avec précaution. Ces parasitoïdes sont des espèces qui s’attaquent aux larves (chenilles), sauf exception pour l’ichneumon Itoplectis conquisitor Say qui attaque la pupe de S. sulfureana (Julian, 1988). La distribution géographique des espèces mentionnées au Tableau 1-1 de l’Annexe 1 se situe uniquement dans l’écozone néarctique et plusieurs des espèces hyménoptères (Krombein, 1979; Yu, 1997- 2012) et diptères (O’Hara & Wood, 2004) seraient présentes au Québec.

1.7. Principaux facteurs influents à la ferme sur les communautés d’ennemis naturels

1.7.1. Biodiversité végétale

La présence de plantes variées génère des structures écologiques appropriées qui favorisent la richesse et l’abondance des espèces d’arthropodes bénéfiques en milieu agricole (Altieri, 1999; Bianchi et al., 2006;

Gliessman & Engles, 2006; Gurr et al., 2004; Landis et al., 2000; Landis et al., 2005; Nicholls & Altieri, 2013; Rusch et al., 2017; van Driesche et al., 2008; van Lenteren, 2012). La diversité floristique est essentielle à l’établissement, au développement et au maintien des communautés d’ennemis naturels puisqu’elle procure aux adultes de la nourriture (pollen, nectar) variée et alternative à la culture. Ces ressources alimentaires fournissent l’énergie nécessaire aux adultes pour les activités quotidiennes et pour le maintien de leurs fonctions métaboliques. Elles peuvent aussi avoir des effets importants sur la longévité, le succès reproducteur des parasitoïdes femelles adultes et sur la maturation des œufs (Heimpel & Collier, 1996; Wäckers et al., 2005). La diversité végétale peut aussi servir de sites de nidification, de refuge et d’hibernation (Landis et al., 2000; van Driesche et al., 2008) et héberger des hôtes alternatifs (Marino et al., 2006; Ratnadass & Deguine, 2013).

Le paysage environnant un milieu cultivé tel que les habitats naturels (boisés, forêts, tourbières, prairies) (Gardiner et al., 2010; Thomson & Hoffmann, 2009) ou les habitats fragmentés (Fahrig, 2017; Letourneau et al., 2012) ainsi que la végétation locale à proximité des champs cultivés incluant les habitats semi-naturels (bandes boisées, haies d’arbres, bordures de champs ou secteurs non cultivés) (Rusch et al., 2017) et les mauvaises herbes (Karem et al., 2010; Landis et al., 2005; Marshall, 2003; Nicholls & Altieri, 2013) sont des ressources importantes pour les populations d’alliés des cultures. De plus, différentes pratiques agricoles, notamment l’usage de couvre-sol, d’engrais vert, de jachère, de culture-piège, de plantes compagnes, de cultures intercalaires et de cultures mixtes, ainsi que des aménagements de haies, de corridors et d’îlots floraux sont diverses façons d’augmenter la biodiversité végétale, dans ou à proximité des zones cultivées (Gliessman & Engles, 2006). La « biodiversité fonctionnelle », aussi désignée « ingénierie de l’écologie » ou « génie écologique », est une discipline émergente qui se caractérise par la sélection délibérée des composantes de la biodiversité afin de maximiser les retombées écologiques plutôt que de simplement augmenter la biodiversité en général par différentes formes d’aménagement (Gurr et al., 2004).

Les coûts (temps et énergie) et les bénéfices (santé, longévité, capacité de reproduction) associés à la nutrition des adultes sont des notions fondamentales en écologie et en lutte biologique. Par exemple, les parasitoïdes adultes doivent partager leur temps entre la recherche de ressources alimentaires et la recherche d’hôtes et, plus les ressources sont suffisantes, plus ils peuvent investir du temps pour se reproduire (Jervis et al., 1993; Lewis et al., 1998) et par conséquent, agir efficacement comme régulateur de ravageurs. La répartition des habitats riches en diversité végétale peut aussi avoir une influence majeure sur l’étendue spatiale ou l’aire d’activité des ennemis naturels, c’est-à-dire, la distance à laquelle un ennemi naturel, de par son comportement et sa biologie, se disperse, s’établit et se développe à l’intérieur d’une culture (Landis et al.,

2000). La connectivité entre ces lieux naturels ou aménagés assure une dispersion spatiale uniforme des ennemis naturels à travers la culture.

1.7.2. Stabilité de l’habitat

La stabilité de l'habitat joue un rôle important dans la dynamique des populations d’ennemis naturels en lutte biologique (Altieri, 1999; Bianchi et al., 2006; Gardiner et al., 2010; Landis et al., 2000; Letourneau et al., 2012). Les fermes avec une composante dominante d’une culture pérenne sont des milieux généralement plus stables pour les ennemis naturels que celles qui produisent des cultures annuelles. Les différentes pratiques de gestion des cultures annuelles imposent des perturbations importantes et fréquentes du milieu (travail du sol, récolte, rotation des cultures, etc.) qui requièrent une constante recolonisation des organismes qui y vivent tandis que les cultures pérennes sont propices à la création de mécanismes écologiques plus complexes facilitant un établissement des communautés sur du long terme. Toutefois, il va sans dire que les différentes pratiques culturales ou les moyens de lutte physique occasionnellement utilisés dans les cultures pérennes peuvent certes créer des perturbations des communautés d’ennemis naturels.

1.7.3. Monoculture versus polyculture

L'intensification de l'agriculture et l’homogénéité du territoire en milieu agricole soulèvent des inquiétudes écologiques (Altieri et al., 1993; Altieri, 1999; Altieri et al., 2005a; Nicholls & Altieri, 2013; Rusch et al., 2017). La détérioration et l’enlèvement de sources alimentaires critiques peuvent considérablement altérer la distribution et l’abondance relative des communautés d’espèces bénéfiques. La transformation du paysage naturel en monoculture de grande taille est aussi souvent la cause première des problèmes de ravageurs (Altieri, 1999; Karem et al., 2010).

1.7.4. Pesticides

L’usage de pesticides est le facteur le plus dommageable qui affecte négativement les communautés d’ennemis naturels en milieu agricole (van Driesche et al., 2008). Les molécules les plus préoccupantes sont bien évidemment les insecticides (de synthèses ou biologiques). Ces produits étant utilisés pour tuer les insectes nuisibles peuvent également avoir des effets toxicologiques néfastes sur les arthropodes auxiliaires agricoles et leur usage est particulièrement limitant pour l'établissement de leurs populations. Par ailleurs, l’usage d’herbicides mène évidemment à la détérioration et l’enlèvement de sources alimentaires, ce qui peut considérablement altérer la distribution et l’abondance relative de ces communautés.

1.8. Lutte intégrée des ravageurs en milieu agricole

La lutte intégrée (LI) est un concept d'agriculture durable qui a été développé en 1976 et qui, depuis, a été reconnu internationalement (Boller et al., 2004; Wijnands et al., 2012). Il s’agit d’un processus de planification et de gestion des cultures visant à prévenir, mais aussi à solutionner des problèmes causés par les organismes nuisibles (arthropodes ravageurs, mauvaises herbes et agents phytopathogènes) en milieu agricole. Les différentes actions proposées par la LI incluent : (1) l’identification des ravageurs et de leurs ennemis naturels (2) le dépistage utilisant des techniques de collecte variées pour détecter la présence et l’abondance des populations nuisibles (3) l’usage de seuils d’intervention afin d’évaluer les menaces d’infestations et de dommages importants en champ (4) l’optimisation du milieu de culture (5) l’usage combiné de différents mécanismes de régulation et enfin (6) le suivi des actions posées à la ferme (Boller et al., 2004; Ehler, 2006; Leduc et al., 2004; Wijnands et al., 2012). La mise en application de cette approche de protection des cultures favorise des systèmes de productions écologiques tenant compte de la santé humaine et de l'environnement, le but ultime étant de minimiser l’utilisation d’intrants agricoles polluants et de réduire la dépendance vis-à-vis des pesticides. La connaissance, l’usage et la protection des ennemis naturels en milieu agricole sont des actions préconisées par la LI (Ehler, 2006) et elles sont particulièrement fondamentales en agriculture biologique (Eilenberg & Hokkanen, 2006).

1.9. Lutte intégrée des ravageurs de la canneberge

Les premières initiatives de LI contre les insectes ravageurs dans la canneberge ont eu lieu au Massachusetts en 1983 (Sandler, 2008). Au Québec, la LI a été adoptée dès les premières années de la production commerciale de canneberges à partir de l’année 1995. L’une des forces du milieu, autant sur les fermes sous gestion conventionnelle que biologique, est l’application et l’exploration de plusieurs actions de la LI.

1.9.1. Dépistage et optimisation du milieu de croissance

Pratiquement la totalité des superficies cultivées au Québec est dépistée chaque semaine durant la saison estivale (Poirier, 2010). Le programme de dépistage vise principalement les insectes ravageurs, mais avec les 119 espèces de mauvaises herbes répertoriées dans les champs (Néron et al., 2013) et une quinzaine de champignons phytopathogènes des fruits (AAC, 2013; McManus, 1999; Vivancos, 2015) et du feuillage (AAC, 2013), des suivis en malherbologie et en phytopathologie sont également faits au besoin. Depuis 1995, le Club Environnemental et Technique Atocas Québec (CETAQ) est le principal organisme mandaté pour effectuer le dépistage. En 2016, 2550 ha ont été dépistés par le Club, ce qui représente 66% de la superficie en production au Québec (CETAQ, non publié). De plus, le CETAQ est également un organisme très actif au niveau de la recherche et l’innovation pour cette culture (Rioux, 2018), il est l’instigateur de plusieurs projets,

notamment dans le domaine de la LI. Autrement, le dépistage est aussi réalisé par des intervenants indépendants ou des équipes de dépistage à la ferme. L’ensemble de ces étapes permet de prendre des décisions rationnelles face aux différentes situations rencontrées en champ et favorise une saine gestion phytosanitaire des insectes ravageurs. Par exemple, lorsque le seuil critique d’intervention pour un insecte ravageur n’est pas atteint, les pertes économiques sont jugées inférieures au coût actuel d’une intervention (Leduc et al., 2004). Aucune mesure de contrôle n’est alors effectuée et les insectes présents à des densités acceptables poursuivent leur développement. Ce contexte est avantageux puisque les champs non traités deviennent des réservoirs de proies ou d’hôtes potentiels pour les prédateurs et les parasitoïdes respectivement. Laisser des zones non traitées avec des insecticides offre une opportunité accrue pour la conservation des ennemis naturels et autres organismes non ciblés (Cook et al., 2007).

Sur les fermes du Québec, plusieurs pratiques sont effectuées et sont continuellement valorisées et améliorées par la recherche afin de produire des plants en santé et compétitifs face aux menaces d’organismes nuisibles et de maximiser les rendements : . Le sablage, une opération qui consiste à appliquer une couche de sable (1 à 5 cm) sur le lit de culture, favorise la croissance des plants et améliore la productivité (Averill et al., 2008; Leduc et al., 2004); . La taille de la vigne permet d’éliminer les stolons qui poussent de façon excessive, consomment des éléments nutritifs et nuisent lors des opérations de récolte (Binet & Laperrière, 1996), de favoriser une plus grande pénétration du soleil dans la canopée (Binet & Laperrière, 1996) et d’améliorer l’aération pour prévenir l’incidence d’infections et de pourritures des fruits (Caruso & Ramsdell, 1995); . La gestion rationnelle des fertilisants avec l’adoption d’une grille de fertilisation des macronutriments (N-P-K) (Marchand, 2004) et d’une grille de référence des analyses de tissus foliaires (Clément, 2016) . La gestion intégrée des ressources en eau par l’amélioration des pratiques d’irrigation et de drainage (Bonin, 2009; Caron et al., 2017; Gumiere et al., 2014; Pelletier et al., 2013; Pelletier et al., 2015a; Pelletier et al., 2015b).

1.9.2. Méthodes combinées de lutte aux ravageurs de la canneberge

1.9.2.1. Lutte chimique

Le seul moyen de contrôle des insectes ravageurs réellement utilisé en production conventionnelle est la lutte chimique. La gamme de pesticides homologués dans la canneberge a grandement évolué ces dernières années (Fitzpatrick et al., 2015; Rodriguez-Saona et al., 2016; Sandler, 2008; Santé Canada, 2018). Ne répondant plus aux nouvelles normes sécuritaires et environnementales des autorités telles que l'Agence de

protection de l'environnement (EPA) aux États-Unis et l'Agence de réglementation de la lutte antiparasitaire (ARLA) au Canada, les matières actives organophosphorés méthyl parathion et azinphos méthyl ne sont plus homologuées depuis 2013 et diazinon depuis 2016 (Tableau 2). Quant aux malathion, phosmet, carbaryl et acéphate, ces insecticides sont encore disponibles, mais ne sont plus de premier choix pour les producteurs et, sur les fermes au Québec, ils ne sont pratiquement plus utilisés (CETAQ, non publié).

Tableau 2 : Insecticides chimiques, ayant un mode d’action pour lutter contre les lépidoptères, interdits ou peu utilisés dans la canneberge au Canada : nom commercial, numéro d’homologation, matière active, famille chimique.

Produit commercial No. homologation Matière active Famille chimique Malathion 85E 8372 Malathion Organophosphorés Imidan® 50WP, 70WP 23006, 29064 Phosmet Organophosphorés Sevin® XRL 27876 Carbaryl Carbamates Orthene® 75% 14225 Acéphate Organophosphorés Diazinon® (fin 2016) xxx Diazinon Organophosphorés Guthion (fin 2013) xxx Azinphos méthyl Organophosphorés Parathion (fin 2013) xxx Méthyl parathion Organophosphorés

Source : SAgE pesticides, 2018; Santé Canada, 2018

Parallèlement, le programme d'extension du profil d'emploi pour usages limités (PEPUDU), une initiative conjointe entre l’Agence de réglementation de la lutte antiparasitaire (ARLA) de Santé Canada et le Centre de la lutte antiparasitaire d’Agriculture et Agroalimentaire Canada (AAC), a été mis en œuvre en 2002 afin de faciliter l’homologation de nouveaux outils phytosanitaires des cultures mineures telles que la canneberge (Santé Canada, 2013). Depuis, sept nouvelles molécules à « risques réduits » pour la santé et l’environnement ont été homologuées pour lutter contre les ravageurs lépidoptères (Tableau 3).

Au Québec, les données d’efficacité générées pour l’homologation, notamment des insecticides chlorantraniliprole (Drolet et al., 2007), spinétorame (Deland et al., 2009) et cyantraniliprole (Drolet, 2011) appliqués à l’aide d’un pulvérisateur terrestre indiquent que ces nouvelles matières actives permettent la répression (95-100% contrôle) de ravageurs lépidoptères primaires. En Oregon, l’efficacité des insecticides spinosad, spinétorame, chlorantraniliprole et novaluron, appliqués via le système d’irrigation, a également été vérifiée pour lutter contre R. naevana (Patten & Metzger, 2009). Toutes ces nouvelles molécules insecticides, à l'exception de chlorantraniliprole, avaient une efficacité raisonnable. En général, ces insecticides à « risques réduits » offrent un niveau de contrôle adéquat des ravageurs lépidoptères sur les fermes conventionnelles du

Québec (CETAQ, non publié), ceux les plus recommandés sont spinétorame, tébufénozide, méthoxyfénozide et chlorantraniliprole.

Tableau 3 : Nouveaux insecticides chimiques à « risques réduits » homologués dans la canneberge au Canada pour lutter contre les ravageurs lépidoptères : nom commercial, numéro d’homologation, matière active et famille chimique.

Produit commercial No. homologation Matière active Famille chimique SuccessTM 26885 Spinosad Spinosyne DelegateTM 28778 Spinétorame Spinosyne Confirm* 240F 24503 Tébufénozide Diacylhydrazine IntrepidTM 27786 Méthoxyfénozide Diacylhydrazine Exirelmc 30885 Cyantraniliprole Diamide Altacormc 28981 Chlorantraniliprole Diamide Benzoylurée à Rimon® 10 EC 28881 Novaluron substituant Sources : SAgE Pesticides, 2018; Santé Canada, 2018

Avant la fin de son homologation, la matière Diazinon® active diazinon était de loin la plus utilisée dans la production de canneberges sous gestion

2500 conventionnelle tant au Québec que dans les 2000 autres provinces canadiennes. La compilation, 1500 d’un échantillon de 14 fermes du Centre-du- 1000 Québec, indique que la quantité (kg) de matière 500 active diazinon appliquée a progressivement diminué cinq ans précédant le retrait du produit

0 Quantité de m.a (kg) m.a deQuantité 2011 2012 2013 2014 2015 (Figure 11). Cette réduction s’explique principalement par une diminution des Figure 11 : Diminution progressive du diazinon de 2011 superficies traitées au diazinon suite à à 2015 en production de canneberges au Québec. l’adoption par les producteurs des nouvelles Source : Desrouillères & Drolet, 2017 matières actives à « risques réduits » (Desrouillères & Drolet, 2017).

Comparativement aux organophosphorés et carbamates (Tableau 2) qui sont tous des insecticides à large spectre, c’est-à-dire que leur mode d’action peut affecter plusieurs familles d’insectes et même différents autres organismes vivants (Hale, 2000), certains des pesticides chimiques à « risques réduits » récemment homologués (Tableau 3) ont un spectre de contrôle sélectif spécifique aux lépidoptères (Tableau 4). Les insecticides sélectifs sont souvent présumés affecter seulement certaines familles ou groupes d’insectes, ainsi ces produits seraient moins nocifs pour la faune environnante (Hale, 2000). L’un des avantages attendus par

la réduction de l'utilisation d'insecticides à large spectre est l'augmentation bénéfique des ennemis naturels dans les bassins de culture de canneberges (Rodriguez-Saona et al., 2016; Singleton & Mahr, 2011). Il n’en demeure pas moins que tout produit de l’industrie agrochimique conçu pour être toxique envers les insectes ravageurs agricoles peut potentiellement avoir un effet létal ou sublétal sur de nombreuses espèces d’arthropodes non ciblées (Desneux et al., 2007). Au cours de notre étude, trois principaux insecticides chimiques ont été utilisés dans les exploitations conventionnelles lorsqu’un seuil d’intervention a été atteint : le diazinon (Diazinon®) à large spectre et deux molécules plus spécifiques, le tébufénozide (Confirm * 240F) et le méthoxyfénozide (IntrepidTM).

Tableau 4 : Facteurs descriptifs importants relatifs aux nouveaux insecticides chimiques à « risques réduits » homologués dans la canneberge au Canada pour lutter contre les ravageurs lépidoptères : mode d’action, spectre de contrôle et écotoxicité.

Écotoxicité1 Produit commercial Mode d'action Spectre de contrôle (niveau de risque) Ingestion (primaire), SuccessTM Large Élevé contact (secondaire) Ingestion (primaire), DelegateTM Large Élevé contact (secondaire) Sélectif (spécifique des Confirm* 240F Ingestion Faible lépidoptères) Sélectif (spécifique des IntrepidTM Ingestion Faible lépidoptères) Ingestion (primaire), Exirelmc Large Élevé contact (secondaire) Ingestion (primaire), Sélectif (spécifique des Altacormc Faible contact (secondaire) lépidoptères) Ingestion (primaire), Rimon® 10 EC Large Faible contact (secondaire) Sources : SAgE pesticides, 2018; Santé Canada, 2018 1 Dans SAgE pesticides, les niveaux de risque sont attribués selon la valeur de l'indice de toxicité aiguë par voie orale ou par voie cutanée d’une matière active (Dose létale 50 -DL50) obtenue pour l’abeille. Cette valeur exprime la dose qui est mortelle pour 50% d’un groupe expérimental d’organismes exposés.

1.9.2.2. Lutte culturale

Les deux pratiques culturales, uniques à la production de canneberges, utilisées ou explorées comme moyens de lutte contre des ravageurs de la culture sont le sablage et l’inondation.

Sablage La pratique du sablage peut réduire les populations de M. sulphurea et de la cécidomyie, D. oxycoccana (Leduc et al., 2004). Le sable peut également être abrasif et dommageable pour les larves de l’anneleur de la

canneberge, Chrysoteuchia topiaria (Zeller) (Lepidoptera : Crambidae) (DeMoranville & Sandler, 2000; Fitzpatrick et al., 2015).

Inondations L’inondation est une pratique qui consiste à submerger complètement la végétation dans les bassins de production de canneberges en vue de déloger, perturber et noyer certaines espèces d’arthropodes ravageurs. Les plants de canneberges sont adaptés aux conditions des milieux humides et sont donc résistants aux inondations périodiques (Averill et al., 2008). Néanmoins, l’inondation des champs pour lutter contre les ravageurs comporte des risques et peut affecter le rendement. Dans les différentes régions de production, quatre alternatives d’inondation, à des moments précis dans la saison et à des durées spécifiques, ont été investiguées ou sont pratiquées pour la lutte aux ravageurs.

Inondation printanière de longue durée ou « Late water floods » (vers la fin avril pour une durée de quatre semaines). Cette pratique a fait l’objet d’études au Massachusetts et elle est recommandée pour le contrôle du tétranyque, Oligonychus ilicis McGregor (Arachnida: Acari: Tetranychidae), de A. vaccinii, et de chenilles hâtives (Averill et al., 1997; DeMoranville & Sandler, 2000). L’inondation de longue durée n’est pas pratiquée au Québec. Les champs étant protégés pendant l’hiver d’une couverture de glace, il serait risqué d’inonder pendant un mois peu après la fonte de la glace en avril, déjà la période hivernale créer un stress aux plants.

Inondation printanière de courte durée « Spring floods » (entre la mi-mai et le début de juin pour une durée de 24 à 48 heures). Cette inondation est la seule des quatre types d’inondations qui est pratiquée au Québec, et ce plus particulièrement sur les fermes biologiques. Occasionnellement, certains producteurs du Wisconsin utilisent aussi cette pratique (Communications personnelles: L. Kummer, 2017). Elle permet de réduire efficacement les populations de larves de lépidoptères hâtives des Geometridae et Noctuidae (Averill & Sylvia, 1998; Drolet, 2005; Lemoine, 2004) et offre également une bonne répression de l’anthonome A. musculus (Drolet & Firlej, 2016).

L’inondation printanière pour lutter contre les tortricidés a également été étudiée ou appliquée, mais les résultats sont inconsistants. Au Québec, l’inondation est généralement hâtive (c.-à-d. émergence de l’insecte synchronisée avec une élongation du bourgeon maximale d’environ 1 à 1,5 cm afin de limiter le stress aux plants). La plupart du temps, cette pratique n’a jamais permis d’obtenir un niveau de contrôle adéquat pour l’espèce R. naevana, à l’exception de quelques situations où les niveaux d’infestation dans les champs

inondés ont été moins importants suite à la sortie de l’eau (CETAQ, non publié). Des résultats de laboratoire suggèrent que l’eau des réservoirs au printemps contient suffisamment d’oxygène dissous (OD) pour que les larves de R. naevana submergées survivent jusqu’à trois jours (Cockfield & Mahr, 1992). Différemment du Québec, les producteurs du Wisconsin inondent les champs un peu plus tardivement (c.-à-d. élongation maximale d’environ 2 à 2,5 cm) et les résultats rapportés pour lutter contre R. naevana seraient satisfaisants. Concernant l’espèce S. sulfureana, lors de premiers essais d’inondation au New Jersey, les chenilles matures ont survécu à une submersion de 48 heures (Beckwith, 1938). En laboratoire, les chenilles des trois premiers stades ont résisté aux inondations prolongées, souvent même plus que ce que les plants ne peuvent endurer avant de subir des dommages d’asphyxie (Teixeira & Averill, 2006). Toutefois, selon Marucci (1953), le succès de cette méthode pour lutter contre cette tordeuse dépendrait probablement du moment d’intervention en fonction de la température de l’eau. Plusieurs éléments peuvent avoir une influence sur l'efficacité de cette pratique pour lutter contre R. naevana ou S. sulfureana :  La sensibilité des différents stades larvaires chez les espèces lépidoptères (Fitzpatrick, 2007);  Les variations du niveau d’OD de l’eau prinicpalement dues à la température de l’eau, mais aussi à la source d’eau, au moment de la journée, à la profondeur de l’eau, à la vitesse du vent à la surface de l’eau (Fitzpatrick, 2007), à l’intensité de la lumière (couverture de nuages) et à la présence de matière organique et abondance de la végétation (Bergman, 1921);  Le ramassage des débris flottants sur lesquels les insectes peuvent survivre. Par conséquent, une meilleure compréhension de ces paramètres pourrait potentiellement optimiser cette pratique. Par ailleurs, Pelletier et al. (2015b) soulèvent que des conditions de saturation du sol au début de la saison de croissance peuvent induire une baisse de productivité et Eck (1990) que l’inondation peut causer des dommages d’asphyxie aux plants, mais l’impact de l’inondation printanière sur le potentiel de rendement demeure néanmoins incertain et devrait être davantage documenté.

L’inondation printanière des champs est une mesure de contrôle « à large spectre » et cette pratique risque d’avoir un impact non négligeable sur plusieurs autres arthropodes non ciblés (bénéfiques ou non). Dans une étude réalisée au Wisconsin visant à documenter les arthropodes retrouvés dans les débris flottants de 46 champs de canneberges durant une inondation printanière, les spécimens collectés appartenaient à plus d’une cinquantaine de familles d'insectes incluant des familles d’insectes prédateurs (Coléoptère : Staphylinidae, Carabidae; Hymenoptera : Formicidae; Hemiptera : Miridae, Pentatomidae; Diptera : Syrphidae) et parasitoïdes (Hymenoptera : Ichneumonidae) et comptaient aussi plusieurs espèces d’araignées (Araneae) (Steffan et al., 2012).

Inondation estivale « Summer floods » (août, septembre pour une durée de 24 à 72 heures). Cette inondation, effectuée en août ou en septembre, d’une durée de 24 à 72 heures, est plus spécifiquement un moyen d’intervention pour lutter contre C. topiaria, un insecte ravageur particulièrement important dans l’Ouest canadien (Fitzpatrick, 2007; Fitzpatrick et al., 2015). À cette période, les risques de pourriture des fruits en champ et de pertes de rendement sont considérables. Au Québec, il n’y a aucun historique d’infestation du ravageur C. topiaria et l’inondation estivale n’a jamais été utilisée.

Inondation automnale « Fall floods » (après la récolte en octobre ou novembre pour une durée de trois à quatre semaines) Elle vise les larves dans leur hibernacle de l’espèce A. vaccinii, qui se trouvent au sol à l’automne. Au Massachusetts, des niveaux d’efficacité de 85% de mortalité ont été atteints (DeMoranville et al., 2005). Des expérimentations réalisées sur plusieurs années sur les fermes biologiques au Québec corroboraient avec ces résultats (CETAQ, non publié). Toutefois, après la récolte, le maintien d’une inondation aussi prolongée s’avère être difficile sous des conditions de nordicité. D’autant plus, il a été démontré que les concentrations de carbohydrates (sucres) dans les tiges et les racines de plants de canneberges baissent durant une inondation automnale, ce qui risque d’entraîner une perte d’énergie disponible aux plants pendant l’hiver (vanden Heuvel & Goffinet, 2008). Ce contexte est dissuasif et c’est pourquoi l’inondation automnale n’est pas pratiquée sur les fermes au Québec.

1.9.2.3. Autres stratégies biologiques ou naturelles

Les différentes approches biologiques (ou naturelles) utilisées, investiguées ou d’intérêts pour lutter contre les insectes ravageurs de la canneberge sont l’usage de composés toxiques d’origine naturelle (bio-insecticides), la confusion sexuelle, la technique de l’insecte stérile (TIS) ainsi que la lutte biologique.

Bio-insecticides Trois bio-pesticides certifiés Ecocert-Canada sont disponibles aux producteurs pour lutter contre les ravageurs lépidoptères (Tableau 5).

Produits à base de Bacillus thuringiensis (Bt) Bacillus thuringiensis Berliner (Bt) est une espèce bactérienne (bacille gram positif) ayant des propriétés insecticides sur plusieurs groupes d’insectes. La sous-espèce la plus couramment utilisée dans différents secteurs de l’agriculture et de la foresterie est le B. t. kurstaki (Btk) pour lutter contre des lépidoptères. Le Btk est un insecticide d’ingestion réputé pour son efficacité (p. ex. pour lutter contre la tordeuse des bourgeons de

l’épinette, Choristoneura fumiferana (Clemens) (Lepidoptera : Tortricidae)) (Nealis & Conder, 2016), sa faible empreinte écologique et son usage sécuritaire (Kovach et al., 1992; SAgE pesticides, 2018).

Il existe une diversité considérable dans la façon dont cet agent pathogène tue ses hôtes (van Frankenhuyzen et al., 2010), mais le principal mécanisme d’intoxication des chenilles se fait via les protéines cristallines (protéine Cry) synthétisées par les bactéries (Hajek, 2004). Lorsque ces protoxines sont hydrolysées dans le pH alcalin du tube digestif des chenilles, elles libèrent des cristaux protéiques (-endotoxines) et ceux-ci provoquent la mort de l’insecte. Les premiers produits commerciaux étaient composés de bactéries vivantes, mais ils sont maintenant fabriqués uniquement avec l’ingrédient actif du Bt, la protoxine purifiée. Par conséquent, la mort du ravageur étant causée par des toxines synthétisées dans les cellules bactériennes et non par des organismes vivants, il devient plus approprié de classifier les produits microbiens de type Bt comme des bio-pesticides et non des agents de lutte biologique (Garcia et al., 1988; van Driesche et al., 2008).

Dans la culture de la canneberge, les produits à base de Btk seraient efficaces uniquement pour le contrôle des petites chenilles (jeunes stades larvaires) de noctuelles, d’arpenteuses et de lymantriidés (Averill et al., 2008; Drolet, 2005; Sandler & Mason, 1997). Selon une étude de trois ans incluant des bio-essais et des essais en champ, le Btk n’a toutefois eu aucun impact significatif sur les larves de R. naevana, et ce, peu importe les stades larvaires (Deland et al., 2014). De plus, plusieurs protocoles d’applications utilisant différents produits commerciaux (formulations, pourcentage de matière active), doses, dilutions, ajouts d’adjuvants (huile, savon) ou de phagostimulants (sucre, levure alimentaire), modes de pulvérisation terrestres (rampes de pulvérisation terrestre standard, à air assisté, électrostatique à air assisté, à pulsation) et moments d’application ont été testés au fil des années dans les champs du Québec afin de pouvoir intégrer cet insecticide dans le programme de LI, sans toutefois présenter des résultats concluants (CETAQ, non publié). Pareillement, du côté américain, les produits à base de Btk ont aussi été essayés par certains producteurs, mais, ils n’ont pas été adoptés comme stratégie phytosanitaire (Sandler, 2008). La faible pathogénicité du Btk pour lutter contre les ravageurs lépidoptères de la canneberge demeure inexpliquée et ces aspects peuvent être en cause : le microbiote intestinal de différentes espèces nuisibles peut inhiber ou perturber l’effet du Bt (Raymond et al., 2009; van Frankenhuyzen et al., 2010); les composés phénoliques des plantes et la toxine du Bt peuvent interférer négativement et réduire l’effet insecticide (Bauce et al., 2006; Fuentealba et al., 2015); la vulnérabilité d’une espèce peut varier selon la fréquence des activités alimentaires entre les différents stades larvaires (van Frankenhuyzen & Espinasse, 2010). D’autre part, les caractéristiques des insecticides Bt, telles qu’une faible rémanence, un haut risque de lessivage en cas de pluie et une forte sensibilité aux rayons

ultraviolets peuvent atténuer leur efficacité (SAgE pesticides, 2018; Santé Canada, 2018). Il est aussi possible que la feuille de la canneberge, ayant une petite surface et une cuticule épaisse, ne favorise pas l’obtention d’une couverture adéquate et que les quantités de toxines ingérées par les insectes soient insuffisantes.

Tableau 5 : Bio-insecticides utilisés pour le contrôle des ravageurs lépidoptères dans la production biologique de canneberges : nom commercial, numéro d’homologation, matière active, famille chimique et source biologique.

Produit commercial No. homologation Matière active Famille chimique

Bioprotec CAF et 3P, 26854, 27750, Extrait de Bacillus thuringiensis Produit microbien du Dipel® WP 11252 subsp. kurstaki type Bt

Sel de potassium d’acides gras Safer's® Trounce® 24363 Pyréthrine (20%) et pyréthrines (0,2%)

EntrustTM 80, EntrustTM 27825, 30382 Spinosad (Spinosynes A et D) Spinosyne

Sources : SAgE pesticides, 2018; Santé Canada, 2018; Office des normes générales du Canada, 2018

Trounce® et EntrustTM Dans la pratique, les producteurs biologiques n’ont réellement recours qu’à deux bio-insecticides ayant un mode d’action pour lutter contre les lépidoptères, soit le Trounce® et l’EntrustTM (Tableau 5). Le pyrèthre de Dalmatie, Tanacetum cinerariifolium (Trevir.) Sch.Bip., est une plante herbacée vivace de la famille Asteraceae (Composeae) cultivée commercialement pour l'extraction de pyréthrines naturelles contenues dans les akènes des capitules des fleurs (Suraweera et al., 2015). Ces pyréthrines sont des composés organiques classés comme terpénoïdes largement utilisés comme insecticide naturel (Greenhill et al., 2015; Suraweera et al., 2015). La matière active du bio-insecticide EntrustTM est un mélange de deux ingrédients actifs, spinosyne A et spinosyne D, produits par la bactérie actinomycète des sols appelée Saccharopolyspora spinosa Mertz & Yao (Mertz & Yao, 1990; Salgado, 1998). Ces composés sont créés par biosynthèse lors de la fermentation de S. spinosa.

Le Trounce® est utilisé pour lutter contre une grande variété d’arthropodes (incluant les chenilles) (Santé Canada, 2018). C’est un produit à action rapide et à dégradation rapide. Il faut que la pulvérisation soit directe sur les ravageurs pour maintenir leur contrôle. Dès que la solution a séché, le produit n’est plus actif. D’après des suivis post-traitement en champ (CETAQ, non publié; Lemoine, 2004), l’efficacité de cet insecticide de contact est relativement bonne pour les espèces lépidoptères qui se tiennent sur le feuillage de la canopée, elle est modérée pour les espèces enrouleuses qui sont plus difficiles à atteindre à l’intérieur de leurs abris tissés et, elle est nulle pour les chenilles de A. vaccinii qui sont complètement hors d’atteinte à l’intérieur du fruit. Quant à l’EntrustTM, son usage permet le contrôle d’insectes de différents ordres, y compris les

lépidoptères, coléoptères, diptères, homoptères, hyménoptères, isoptères, orthoptères, siphonaptères et thysanoptères (Orr et al., 2009). Sa matière active a un double mode d’action, elle agit principalement par ingestion, mais a aussi un effet de contact (Cuddeford et al., 2007). Pour la culture de la canneberge, EntrustTM est homologué pour lutter contre R. naevana, S. sulfureana et A. vaccinii (Santé Canada, 2018). Son efficacité ne permet pas la répression (95-100% contrôle) de R. naevana, protégé dans le feuillage (Deland et al., 2014), ni de A. vaccinii, protégé dans le fruit (Drolet & Bournival, 2006), mais elle permet d’atténuer les dommages. Les autres espèces de ravageurs lépidoptères libres dans la canopée qui sont présentes en champ au moment d’un traitement seraient plus vulnérables (CETAQ, non publié).

Bien que ces bio-pesticides proviennent de sources naturelles et qu’ils sont utilisés en agriculture biologique (et donc prétendus moins nocifs), ce sont des produits ayant un large spectre de contrôle et leur niveau de risque d’écotoxicité est classifié élevé (SAgE pesticides, 2018). Cuddeford et al. (2007) rapportent que des études en laboratoire et sur le terrain ont mesuré les effets de spinosad sur les pollinisateurs et les ennemis naturels et les résultats obtenus ont en général été favorables, quoique variables. La compilation des études qui ciblaient les ennemis naturels a permis d’établir que le spinosad n’était pas nocif pour les prédateurs, toutefois que les parasitoïdes des hyménoptères étaient beaucoup plus susceptibles. Autrement, selon Cossentine et al. (2010), l’usage accru de spinosad dans les vergers sous gestion biologique de l’ouest canadien est déconcertant en raison de son impact potentiel sur le complexe de parasitoïdes de la tordeuse à bandes obliques, Choristoneura rosaceana (Lepidoptera : Tortricidae) qui peut considérablement supprimer les densités de la population hôte. Par ailleurs, sur les cannebergières sous gestion biologique, une plus grande fréquence de traitements est souvent nécessaire afin de contrebalancer l’efficacité partielle obtenue avec ces produits phytosanitaires pour certains des ravageurs primaires de la canneberge. Or, ces multiples applications risquent d’autant plus de créer des perturbations de la faune entomologique.

Confusion sexuelle La technique de confusion sexuelle consiste à déployer des phéromones femelles d’une espèce donnée à des concentrations beaucoup plus élevées que celles émises naturellement par l’insecte de sorte que l’air environnant en soit saturé, rendant les mâles désorientés et incapables de trouver une femelle pour l’accouplement (Mahr & Baker, 2001). Ce moyen de lutte ayant un mode d’action spécifique et étant inoffensif pour les ennemis naturels a suscité de l’intérêt dans les différentes régions de production de canneberges. La confusion sexuelle a spécialement été explorée avec les composantes des phéromones sexuelles des femelles des lépidoptères R. naevana, S. sulfureana ou A. vaccinii. Un concentré de phéromones microencapsulées pulvérisables (Nom du produit : 3M) a déjà été homologué pour utilisation contre R. naevana aux États-Unis et au Canada (Sandler, 2008). Par contre, ces phéromones n’ont pas été adoptées,

leur lacune serait qu’elles se volatilisent trop rapidement, résultant en une très faible longévité de l’effet perturbateur souhaité (Steffan, 2015). Le principal défi avec la confusion sexuelle est de trouver un diffuseur approprié qui permet de déployer les phéromones de manière soutenue avec des concentrations suffisantes et à moindre coût résultant à l’inhibition efficace d’accouplement (Steffan et al., 2017). Les différents dispositifs qui ont été investigués au cours des 20 dernières années comprennent des diffuseurs en polychlorure de vinyle (PVC) (petites attaches fixées aux plants en forme de spirale en polymère de plastique) (Fitzpatrick et al., 1995; Fitzpatrick et al., 2004), des sachets et des diffuseurs à batterie avec la technologie de confusion sexuelle appelée Metered Semiochemical Timed Release System (MSTRS™) (Baker et al., 1997; Drolet, 2005; Fadamiro et al., 1998; Lemoine, 2004; Mahr & Baker, 2001), des microcapsules (Polavarapu et al., 2001) et, depuis 2012, l’université du Wisconsin examine la performance d’un nouveau type de diffuseur, une émulsion de paraffine appelée SPLAT® (ISCA Technologies, Inc) (Steffan et al., 2017). Outre les lépidoptères, une étude américaine suggère un bon potentiel de perturbation de l’accouplement avec les phéromones sexuelles du scarabée oriental, Anomala orientalis Waterhouse (Coleoptera : Scarabaeidae) dans la canneberge, déployées à partir de disques de cire (Wenninger & Averill, 2006).

Technique de l’insecte stérile (TIS) La technique de l’insecte stérile (TIS) est une autre mesure pour contrôler les insectes nuisibles via leur mode de reproduction. Elle consiste à élever de grandes quantités de l’insecte cible, à stériliser les mâles en les exposant à de faibles doses de radiation puis à les libérer afin qu’ils s’accouplent avec les femelles, inhibant ainsi le potentiel de reproduction (Klassen & Curtis, 2005). La TIS est une approche préventive qui cible la population d’un insecte ravageur économiquement important à l’échelle d’un agroécosystème (Area-wide intergrated pest management (AW-IPM)) (Klassen, 2005). Elle nécessite une planification pluriannuelle et une organisation exclusivement dédiée à sa mise en œuvre, alors que la gestion des ravageurs à l’échelle de la ferme implique une planification préalable minimale, a tendance à être réactive et est effectuée de façon individuelle par les producteurs (Klassen, 2005). La TIS est une technique respectueuse de l’environnement qui vise à procurer des solutions à long terme. Elle présente de nombreux avantages, y compris la spécificité des espèces ciblées et la compatibilité avec d’autres techniques de gestion intégrée des ravageurs à la ferme incluant l’usage d’ennemis naturels (Vreysen et al., 2016).

La TIS a été développée aux États-Unis et est actuellement appliquée sur six continents (Klassen & Curtis, 2005). Différentes stratégies utilisées ont eu beaucoup de succès pour la suppression et l’éradication d'un certain nombre d’espèces nuisibles de lépidoptères et de diptères et il existe un grand potentiel de développement pour d’autres espèces (Vreysen et al., 2016). Au Canada, cette technique a notamment fait l’objet de recherches pour lutter contre le carpocapse de la pomme, Cydia pomonella (Linnaeus)

(Lepidoptera : Tortricidae) dans la vallée de l’Okanagan en Colombie-Britannique (Dyck & Gardiner, 1992; Judd & Gardiner, 2005; Judd et al., 2011; Tyson et al., 2007; Tyson et al., 2008). Dans le secteur horticole au Québec, la TIS est principalement étudiée pour le contrôle de la mouche de l’oignon, Delia antiqua (Meigen) (Diptera : Anthomyiidae) (Fournier & Brodeur, 2007). Ce moyen de lutte n’a jamais été exploré dans la culture de la canneberge au Québec ou ailleurs en Amérique du Nord, mais des initiatives dans ce domaine seraient d’intérêt pour des espèces de ravageurs primaires lépidoptères.

Lutte biologique Dans la nature, la majorité des espèces sont régulées par d’innombrables interactions complexes de la chaîne alimentaire (van Lenteren, 2012). En agriculture, la lutte biologique repose sur ces principes écologiques. Elle met à profit l’usage d’organismes vivants antagonistes, des agents de lutte biologique, pour lutter contre des organismes nuisibles afin que ceux-ci soient moins abondants ou qu’ils deviennent moins dommageables (van Driesche et al., 2008). L’on distingue quatre principales stratégies de lutte biologique : 1) lutte classique; 2) lutte par nouvelle association; 3) luttes augmentatives inoculative et inondative et 4) lutte conservative (Eilenberg & Hokkanen, 2006; van Driesche et al., 2008; van Lenteren, 2012). La lutte augmentative inondative et la lutte conservative sont deux approches de lutte biologique applicables et particulièrement intéressantes pour la culture de la canneberge.

Lutte biologique augmentative inondative La lutte augmentative inondative (Eilenberg & Hokkanen, 2006; van Driesche et al., 2008; van Lenteren, 2012) est principalement utilisée dans les cas où les complexes d’ennemis naturels sont absents (p. ex. productions en serre) ou pour bonifier un milieu où l’activité des ennemis naturels est faible (p. ex. milieux perturbés, système de production intensif). La pratique de cette lutte biologique implique de faire un ou des lâchers de très grandes quantités d’un agent de lutte biologique afin de procurer un impact immédiat sur la population d’un ravageur. Cette approche d’intervention ne cherche pas à ce que l’agent bénéfique ne survive ni ne s’établisse dans le milieu à long terme. Elle peut être comparée aux applications standards de pesticides, c’est-à-dire, un effet attendu à court terme, une efficacité rapide et la nécessité de faire des interventions répétées pour obtenir le contrôle souhaité durant une même saison et au fil des années (Hajek, 2004; Vincent et al., 2007).

Les deux principaux exemples de lutte augmentative dans la production de canneberges sont avec des nématodes entomopathogènes et des trichogrammes (voir ci-dessous exemples 1 et 2). L’usage de microorganismes fongiques ou viraux pourrait être d’intérêt comme moyen de lutte augmentative inondative

dans la canneberge, mais cette avenue est encore très peu explorée. Fitzpatrick et al. (1994) ont observé qu’un virus granulosique serait associé à la mortalité larvaire de R. naevana. Sandler (2008) rapporte que des études préliminaires ont été réalisées avec des champignons entomopathogènes, Metarhizium anisopliae (Metchnikoff) Sorokin, pour lutter contre le charançon noir de la vigne, Otiorhynchus sulcatus (Frabricius) (Coleoptera : Curculionidae), et C. topiaria (Booth et al., 2000; Booth et al., 2002) et Beauvaria bassiana (Bals.-Criv.) Vuill., pour lutter aussi contre C. topiaria. Des bio-essais de neuf isolats de champignons entomopathogènes pour lutter contre A. musculus ont récemment été réalisés dans l’Est canadien et les résultats s’avèrent prometteurs (Maniania, 2017).

Exemple 1 : Nématodes entomopathogènes : les nématodes entomopathogènes sont des vers microscopiques qui parasitent et tuent les stades immatures de différentes espèces d’insectes vivant au niveau du sol (Averill et al., 2008). Deux familles de nématodes bénéfiques (Rhabditida : Steinernematidae et Heterorhabditidae) sont plus particulièrement ciblées en lutte biologique (Hajek, 2004). Dans la canneberge, l’efficacité de ces organismes a été évaluée pour le contrôle du charançon noir de la vigne, O. sulcatus (Hayes et al., 1999; Long et al., 2000; Shanks & Agudelo-Silva, 1990), du scarabée, Phyllophaga georgiana Horn (Coleoptera: Scarabaeidae) (Koppenhofer et al., 2008) et de C. topiaria (Simard, 2001; Simard et al., 2002). Grâce aux résultats probants, l’industrie de la canneberge a été la première en Amérique du Nord à employer commercialement des nématodes bénéfiques comme agent de lutte biologique (Sandler, 2008). Les nématodes sont présentement recommandés aux producteurs de canneberges de la Colombie-Britannique et des États-Unis pour lutter contre C. topiaria, et trois espèces de charançons (O. sulcatus, Otiorhynchus ovatus (Linnaeus) et Otiorhynchus singularis (Linnaeus)) (Coleoptera : Curculionidae) qui s’attaquent aux racines (Averill et al., 2008; Fitzpatrick et al., 2015). Jusqu’à maintenant, les nématodes n’ont jamais été appliqués dans les champs de canneberges au Québec puisque les populations de ravageurs du sol ne représentent pas de menace.

Exemple 2 – Trichogrammes : en Colombie-Britannique, plusieurs initiatives ont été réalisées pour la mise en place d’un programme de lutte augmentative inondative avec l’espèce de l’Ouest canadien T. sibericum pour le contrôle de R. naevana (Henderson et al., 2001; Li & Henderson, 1993; Li et al., 1994; McGregor & Henderson, 1998; Prasad et al., 1999; Prasad et al., 2002). Au Québec, des essais ont également été menés avec T. sibericum, pour lutter contre R. naevana (Fournier, 2003; Lemoine, 2004) et avec T. deion pour lutter contre S. sulfureana et A. vaccinii (Fournier & Boivin, 1998; Pelletier et al., 2001). Par la suite, la recherche a été interrompue à l’échelle canadienne puisque le fournisseur de trichogrammes a cessé ses activités d’élevage de masse et les parasitoïdes n’étaient plus disponibles commercialement. La recherche sur les

trichogrammes a tout récemment été relancée au Centre-du-Québec et de nouveaux projets sont présentement en cours pour lutter biologiquement contre R. naevana.

Lutte biologique conservative Les organismes nuisibles de tout système agricole sont associés avec un complexe d’ennemis naturels et la régulation naturelle des ravageurs par ces organismes se produit dans chaque culture partout dans le monde et en tout temps (Eilenberg & Hokkanen, 2006; Rusch et al., 2017). La lutte biologique conservative vise à protéger, conserver et augmenter ces communautés bénéfiques dans les cultures. Elle combine l’adoption de gestions des cultures appropriées et la manipulation ou la modification de l’environnement afin de promouvoir la biodiversité végétale à la ferme (van Driesche et al., 2008; van Lenteren, 2012). Ce moyen de lutte naturel diffère des autres programmes de lutte biologique puisqu’aucun ennemi naturel n’est ajouté dans le milieu, seulement ceux qui habitent l’écosystème sont valorisés et optimisés (Eilenberg & Hokkanen, 2006). La lutte conservative suppose que les populations d’ennemis naturels peuvent arriver à maintenir les espèces nuisibles à des niveaux acceptables dans la mesure où leur environnement est propice et répond à leurs besoins (Gurr et al., 2000; Rusch et al., 2017; van Driesche et al., 2008). L’impact réel de cette approche reste cependant difficile et complexe à mesurer puisque de nombreux facteurs peuvent affecter l’abondance, le comportement, la distribution et le succès ou l’échec de prédation ou de parasitisme pour maintenir les ravageurs sous les seuils critiques (van Driesche et al., 2008; van Lenteren, 2012).

La lutte biologique conservative peut être utilisée avec de nouvelles stratégies de LI appelées « push-pull » pour optimiser la régulation des ravageurs à la ferme (Cook et al., 2007). Ces nouvelles stratégies émergentes et novatrices utilisent une combinaison de stimuli modificateurs de comportement pour manipuler la distribution et l'abondance des ravageurs (principalement), mais aussi des ennemis naturels. Ces stratégies ont un mécanisme à deux volets, « push » et « pull », pour diriger le mouvement et affecter la distribution des insectes ciblés. Dans le cas des ravageurs, les stimuli sont utilisés pour les éloigner des champs « push » et les attirer « pull » vers l’extérieur en vue de limiter les dommages ou de les éliminer. Dans le cas des prédateurs ou des parasitoïdes, l’intérêt est de les repousser des zones environnantes « push » et de les attirer « pull » vers les cultures, là où ils sont nécessaires pour l'amélioration la lutte biologique.

Jusqu'au début des années 2000, la lutte biologique conservative était la discipline de lutte biologique la moins étudiée (Ehler, 1998). Ce n’est que depuis le début des années 90 que la recherche est florissante et que l’on s’intéresse à cette discipline scientifique comme solution pour parvenir à une agriculture durable (Gurr et al., 2000). Le développement de la lutte biologique conservative est particulièrement envisagé dans plusieurs

pays comme solution future de gestion des ravageurs dans les cultures pérennes de petits fruits, p. ex. vignobles (Altieri et al., 2005b; Nicholls et al., 2008; Nicholls & Altieri, 2013); vergers (Kienzle et al., 2018; Saunders & Luck, 2018; Sigsgaard et al., 2017) et bleuetières (Cutler et al., 2015; Desjardins & Fournier, 2012; Whitehouse et al., 2018). À notre connaissance, la lutte conservative demeure inexplorée en cannebergières, et ce, tant dans les régions productrices américaines que canadiennes.

1.10. Problématique Depuis le début des années 60, l'utilisation de pesticides en milieu agricole est la solution la plus simple, rapide et rentable pour résoudre les menaces d’organismes nuisibles, d’autant plus avec le contexte concurrentiel actuel des marchés mondiaux où la production alimentaire est orientée vers la productivité et les rendements (Ehler, 2006; Rusch et al., 2017). Leur usage extensif en agriculture est cependant préoccupant pour l’avenir. Ces produits phytosanitaires représentent des risques de toxicité pour la santé humaine, l’environnement et les organismes bénéfiques qui fournissent des services écologiques dans les agroécosystèmes. De plus, l’utilisation généralisée de pesticides est sous-jacente à des dangers de résistance des ravageurs ou de résurgence de ravageurs secondaires et soulève des craintes à l’égard des résidus de pesticides dans les aliments. En outre, l’usage unique de pesticides à la ferme n'est utile que pour des retombées économiques à court terme. Cette approche linéaire de l'agriculture (un problème = un produit) n'est pas suffisante pour créer un équilibre durable dans un système agricole (Duval & Weill, 2007). De surcroît, bien que des matières actives d’origine naturelle soient permises pour usage phytosanitaire (Avery, 2006), en principe, l’agriculture biologique est exempte d'intrants incluant les bio-pesticides. Ces contre-effets et ces inquiétudes vis-à-vis des pesticides exhortent les autorités règlementaires à imposer des restrictions sur l'utilisation de pesticides et même, à retirer certains produits phytosanitaires. De plus, ce contexte pousse l'industrie agroalimentaire à affiner les stratégies alternatives de sorte que les pesticides ne soient utilisés qu'en dernier recours.

Intégrer les fonctions écosystémiques fournies par la biodiversité dans les systèmes de culture est un moyen proposé pour minimiser l’utilisation des pesticides tout en maximisant la productivité des cultures (Gurr et al., 2009; Rusch et al., 2017; van Lenteren, 2012). Dans ce sens, les arthropodes ennemis naturels qui habitent les agroécosystèmes et qui sont responsables de la prédation et du parasitisme des ravageurs des cultures sont des parties intégrantes de l’évolution de l’agriculture. À notre connaissance, les recherches sur les ennemis naturels des ravageurs de la canneberge en Amérique du Nord sont plutôt rares et limitées. Au Québec, les ravageurs lépidoptères constituent 90% des insectes nuisibles rencontrés dans les plantations de canneberges (Drolet et al., 2018) et leurs complexes de parasitoïdes nous sont totalement inconnus. Que ce soit de les identifier, de connaître leur abondance selon les deux modes de gestion conventionnel et

biologique, de les utiliser comme agents de lutte biologique ou que ce soit d’aménager l’écosystème pour favoriser leur établissement, à tous les niveaux, les connaissances sur ces organismes sont pratiquement à l’état embryonnaire. En vue d’approches appliquées de la lutte biologique conservative, l’étude taxonomique des espèces ayant un mode de vie parasitoïde et jouant un rôle de régulation naturelle des ravageurs primaires de la canneberge qui est proposée par le présent projet est assurément essentielle.

1.11. Objectifs et hypothèse de recherche

1.11.1. Objectif général Le principal objectif du projet était de réaliser une étude taxonomique des parasitoïdes des ravageurs lépidoptères de la canneberge dans les plantations commerciales situées au Centre-du-Québec.

1.11.2. Objectifs spécifiques Les objectifs spécifiques étaient de comparer les éléments suivants entre les fermes sous gestion biologique et celles sous gestion conventionnelle : 1) la biodiversité des chenilles phytophages et de leurs parasitoïdes ; 2) la densité et le parasitisme en champ de cinq ravageurs primaires de la canneberge : arpenteuse verte, Macaria sulphurea (Packard) (Geometridae); arpenteuse brune, Macaria brunneata (Thunberg) (Geometridae); fausse légionnaire, Xylena nupera (Linter) (Noctuidae); tordeuse des canneberges, Rhopobota naevana (Hübner) (Tortricidae) et tordeuse soufrée, Sparganothis sulfureana (Clemens) (Tortricidae).

1.11.3. Hypothèses Notre première (1) hypothèse est que la biodiversité des ravageurs lépidoptères est affectée par la gestion de la ferme (conventionnelle vs biologique) puisque les stratégies de contrôle respectives à ces deux modes de gestions diffèrent au niveau de leur efficacité. Notre deuxième (2) hypothèse est que la biodiversité des espèces de parasitoïdes, ainsi que le degré de parasitisme, sont similaires d’un mode de gestion à l’autre puisque l’usage d’insecticides chimiques ou biologiques à large spectre limite l'établissement des communautés de parasitoïdes.

1.12. Approche méthodologique Le projet de deux ans, 2012 et 2013, a été réalisé dans la principale région productrice du Québec, le Centre- du-Québec dans les municipalités de Notre-Dame-de-Lourdes, Villeroy et Saint-Louis-de-Blandford. La zone agroclimatique de cette région est la zone 5. Le plan d’expérience en tiroirs a permis d’examiner la communauté d’insectes sur des fermes conventionnelles et des fermes certifiées biologiques à l’aide de deux techniques d’échantillonnage de ravageurs/hôtes, le filet fauchoir et les observations visuelles directes. Pour

détecter le parasitisme, les chenilles ont été mises en élevage individuellement en laboratoire sous conditions contrôlées et les parasitoïdes émergés ont été collectés et identifiés. Leur identification taxonomique a été validée par les experts taxonomistes de la Collection nationale canadienne d'insectes, d'arachnides et de nématodes (CNC) d’Agriculture et Agroalimentaire Canada (AAC).

En 2012, le projet s’est déroulé sur huit fermes (quatre par mode de gestion) sur une période de huit semaines. Un total de 10 ha par semaine, par mode de gestion a été échantillonné sur des champs fixes (choisis en début de saison). En 2013, le dispositif comprenait 16 fermes (huit par mode de gestion) et la collecte en champ a été effectuée sur une période de 14 semaines. Un total de 6,5 ha par semaine, par mode de gestion a été échantillonné suivant un tri partiellement aléatoire, lequel privilégiait les champs n’ayant pas atteint un seuil d’intervention économique d’insectes ravageurs et n’ayant donc pas été traités avec un insecticide pour au moins 7 à 10 jours.

Les variables mesurées dans le cadre de cette étude sont les suivantes : - Indice de diversité de Shannon (H’) : les deux composantes de la biodiversité considérées avec cet indice sont la richesse spécifique en espèces (nombre total d’espèces) et la régularité (abondance relative) des espèces dans un milieu donné. Les facteurs considérés pour cette variable concernant les communautés de ravageurs lépidoptères sont les modes de gestion, les techniques d’échantillonnage et les semaines et, concernant les communautés de parasitoïdes sont les modes de gestion et les semaines. - Densité (composition en espèces des cinq ravageurs primaires) : cette variable a été traitée pour chacune des deux méthodes d’échantillonnage de façon distincte. Le seul facteur considéré pour cette variable est les modes de gestions. - Taux de parasitisme des cinq ravageurs primaires : le taux de parasitisme a été obtenu par le nombre d’hôtes parasités sur le nombre total de larves collectées et élevées avec succès. Les facteurs considérés pour cette variable sont les modes de gestion et les espèces.

L’ensemble des résultats des analyses statistiques est présenté aux Annexes 2 à 9.

1.13. Informations taxonomiques supplémentaires En complément à notre étude, des chenilles ont été collectées à trois reprises (7 juin et 26 juillet 2012 et 19 juin 2013) dans des champs de canneberges qui ne faisaient pas partie du dispositif expérimental et 44 adultes parasitoïdes ont émergé de ces hôtes. De plus, en 2004, 2011, 2012, 2013 et 2014, 57 adultes parasitoïdes ont été collectés (dans les cannebergières du Centre-du-Québec) et conservés par le CETAQ,

mais ils n’avaient toutefois jamais été identifiés. Ces spécimens ont été traités en même temps que ceux de l’étude afin d’en obtenir des informations taxonomiques supplémentaires. La compilation des espèces de parasitoïdes du projet et de celles obtenues hors projet est disponible à l’Annexe 10.

Chapitre 2: Biodiversity of lepidopteran pests and their parasitoids in organic and conventional cranberry crop

Isabelle Droleta, Jean-Frédéric Guayb, Valérie Fourniera and Conrad Cloutierb*, submitted in January 2018 to the journal Biological Control

RUNNING TITLE: Lepidopteran pests and their parasitoids in cranberry

KEY-WORDS: Vaccinium macrocarpon; integrated pest management; biological control; natural enemies; Hymenoptera; Diptera aDépartement de phytologie, Pavillon de l’Envirotron, Université Laval 2480, boulevard Hochelaga, Ville de Québec (QC) Canada G1V 0A6 bDépartement de biologie, Pavillon Alexandre-Vachon, Université Laval 1045, avenue de la Médecine, Ville de Québec (QC) Canada G1V 0A6

*Corresponding author e-mail address: [email protected] postal address: Département de biologie, Pavillon Alexandre-Vachon, Université Laval 1045, avenue de la Médecine, Ville de Québec (QC) Canada G1V 0A6

Résumé

Une étude de deux ans a été menée dans la principale région productrice de canneberges (Vaccinium macrocarpon Aiton) du Québec afin de déterminer la biodiversité des ravageurs lépidoptères et de leurs parasitoïdes entre les deux systèmes de lutte intégrée, biologiques et conventionnels. La densité en champ et le parasitisme de cinq ravageurs d’importance économique, Macaria sulphurea (Packard) (Geometridae), Macaria brunneata (Thunberg) (Geometridae), Xylena nupera (Linter) (Noctuidae), Rhopobota naevana (Hübner) (Tortricidae) et Sparganothis sulfureana (Clemens) (Tortricidae), ont également été évalués et comparés entre les deux modes de gestion. Chaque année, les cinq ravageurs primaires composaient plus de 80% de la population larvaire. La biodiversité des ravageurs variait entre les deux modes de gestion suggérant des différences d'efficacité entre eux pour lutter contre les ravageurs lépidoptères. Rhopobota naevana était dominant sur les fermes biologiques alors qu’une plus grande richesse et équité de ravageurs ont été observées sur les fermes conventionnelles, M. sulphurea, M. brunneata et X. nupera étant les plus abondants. Basée sur l’élevage en laboratoire des chenilles collectées, la communauté des parasitoïdes de la culture de la canneberge était composée de 25 espèces ou taxons dont 22 ont émergé de ravageurs primaires et les communautés parasitoïdes entre les deux modes de gestion n'étaient pas significativement différentes. Les espèces les plus communes appartenaient aux genres Aleiodes, Meteorus, Microplitis, Oncophanes (Hymenoptera : Braconidae); Hyposoter, Exetastes, Phytodietus (Hymenoptera: Ichneumonidae); et Campylocheta, Nemorilla (Diptera: Tachinidae). Parmi les cinq ravageurs primaires, X. nupera était le plus parasité, alors qu'aucun parasitoïde n’a émergé de M. brunneata. Le taux de parasitisme annuel des organismes nuisibles primaires était de l’ordre de 20 à 40% et les variances observées étaient en fonction de la disponibilité des espèces hôte et non des deux modes de gestion.

Abstract

A 2-year study was conducted in the main cranberry (Vaccinium macrocarpon Aiton) growing region of Québec to determine the biodiversity of lepidopteran pests and their parasitoids, which may differ in organic and conventional integrated pest management (IPM) systems. We also aimed to compare densities and parasitism on five caterpillar pest species of primary economic importance: Macaria sulphurea (Packard), Macaria brunneata (Thunberg), Xylena nupera (Linter), Rhopobota naevana (Hübner) and Sparganothis sulfureana (Clemens), which accounted for more than 80% of the pest community each year. The lepidopteran pest communities clearly varied between the two pest management systems, suggesting control efficacy differences among them. Rhopobota naevana was dominant on organic farms, whereas conventional farms had greater pest richness and evenness, with M. sulphurea, M. brunneata and X. nupera being the most abundant. Based on laboratory rearing of field collected caterpillars, the parasitoid community was composed of 25 species or taxa (22 from primary pests) and communities between the two farming regimes were not significantly different. The most common species belonged to the braconid genera: Aleiodes, Meteorus, Microplitis, Oncophanes; ichneumonids Hyposoter, Exetastes, Phytodietus; and tachinids Campylocheta, Nemorilla. Of the five primary pests, X. nupera was the most parasitized, while no parasitoids were reared from M. brunneata. Annual parasitism rate of the primary pests ranged 20 to 40% and data showed that it was explainable by host availability rather than farming system.

Highlights

 Parasitoid community of cranberry Lepidoptera pests in Quebec is composed of 25 species or taxa including braconids, ichneumonids, chalcids (Hymenoptera) and tachinids (Diptera);  Host species was the main factor explaining parasitism rate in cranberries;  Conventional farming appeared to be more conducive than organic management to creating host reservoirs for parasitoid communities within farms by having a more diverse and even pest profile;  The black-headed fireworm Rhopobota naevana (Hübner) was a dominant pest on organic farms, but this pest was the least parasitized, Nemorilla pyste being a major component of its parasitoid complex.

Introduction Cranberry Vaccinium macrocarpon Aiton (Ericaceae) is a native wetland plant of northern regions of North America producing small acidic red berries (Eck, 1990). Due to Québec’s nordicity, growing organic cranberry is a flourishing sector which has sustained constant growth for the last 15 years, with the Centre-du-Québec currently being the most important producing region of organic cranberries in North America (Rioux, 2018).

Among the numerous insect pests found on Québec’s cranberry farms, lepidopteran larvae are the most harmful, directly damaging the foliage and/or fruits (Drolet et al., 2018; Fitzpatrick, 2009a). Integrated Pest Management (IPM) was formally introduced in cranberry in 1983 in United States (Sandler, 2008) and is currently practiced markedly in Québec.

The goal of IPM is to reduce pesticides dependency but in this regard, the cranberry industry is no exception to many other farming systems worldwide (Ehler, 2006) and still relies mainly on chemical and bio-insecticides for pest control. On conventional farms, organophosphate and carbamate broad-spectrum insecticides are being replaced with more specific insecticides (Fitzpatrick et al., 2015; Rodriguez-Saona et al., 2016; Sandler, 2008) assumed to be less risky for health and the environment. The bio-insecticides available for organic farming are mainly based on pyrethrins and bacterial toxins (Bt and spinosad) (Fitzpatrick, 2009a).

IPM-oriented alternatives to pesticides for controlling lepidopteran pests have been studied in cranberry crop in all growing regions. The different tactics investigated include cultural practices unique to this crop such as sanding and periodic flooding (Averill et al., 1997; DeMoranville & Sandler, 2000; DeMoranville et al., 2005; Fitzpatrick, 2007; Fitzpatrick et al., 2015; Leduc et al., 2004), mating disruption with sex pheromones (Baker et al., 1997; Fadamiro et al., 1998; Fitzpatrick et al., 1995; Fitzpatrick et al., 2004; Polavarapu et al., 2001; Steffan et al., 2017), biological control with entomopathogenic nematodes (Rhabditida: Steinernematidae and Heterorhabditidae) (Fitzpatrick et al., 2015; Simard et al., 2002) and Trichogrammatid oophagous parasitic wasps (Hymenoptera: Trichogrammatidae) (Li et al., 1993; Li et al., 1994; Simser, 1994).

Conservation biological control based on protecting and favouring natural enemies could also reduce pesticide dependency (Rusch et al., 2017; van Lenteren, 2012), as they are naturally present and contribute to long term pest regulation (Landis et al., 2005). Lepidoptera constitute about 90% of the cranberry pest community in Québec, but their natural enemies are unknown. Despite being crop allies in natural and applied biological control (van Lenteren, 2005, 2012), no inventory of parasitoids of lepidopteran larvae in cranberry is available, their community in this perennial crop being limited to 13 species reared from Rhopobota naevana (Hübner)

(Tortricidae), Sparganothis sulfureana (Clemens) (Tortricidae), and Acrobasis vaccinii Riley (Pyralidae), in the United States and western Canada (Averill & Sylvia, 1998; Beckwith, 1938; Fitzpatrick et al., 1994; Marucci & Moulter, 1992; Sisterson & Averill, 2002, 2003).

Here we report a 2-year (2012 and 2013) taxonomic study of the parasitoids of foliar lepidopteran pests on commercial cranberry in Centre-du-Québec. We focussed on comparing conventional vs organic IPM systems, as currently practised, in terms of host caterpillar and parasitoid diversity, and measuring densities and parasitism rates of the five most important lepidopteran pests. These are three univoltine spring defoliators, i.e. green spanworm, Macaria sulphurea (Packard) (Geometridae), rannock looper, Macaria brunneata (Thunberg) (Geometridae) and false armyworm, Xylena nupera (Linter) (Noctuidae); and two common bivoltine Tortricidae leaf-rollers, i.e. blackheaded fireworm, R. naevana and the sparganothis fruitworm, S. sulfureana. Cranberry fruitworm A. vaccinii, while being a major fruit pest (Fitzpatrick, 2009a) was excluded, as our focus was on foliar pests. Our first hypothesis was that (1) pest biodiversity is affected by organic and conventional systems differential pest control strategies effectiveness. We also hypothesized that (2) parasitoid diversity and impact measured as parasitism rates are similar in both organic and conventional systems (hereafter referred to as conventional and organic treatments), because both systems rely on broad spectrum insecticides.

Materials and methods Experimental sites The project was carried out in 2012 and 2013 in Centre-du-Québec region, where 80% of the cranberry farms in Québec are located. Farms in three municipalities, Notre-Dame-de-Lourdes (46°19'0"N, 71°49'0"W), Villeroy (46°23'0"N, 71°53'0"W) and Saint-Louis-de-Blandford (46°15'0"N, 72°0'0"W) were selected for sampling. The experimental treatments correspond to conventional farming relying on chemical insecticides and certified organic farming relying mainly on bio-insecticides and occasionally on flooding. Farms were partly randomly selected, so as to pair conventional and organic farms. Criteria for pairing farms were: close proximity (neighbour farms), in operation for at least 10 years, similar surrounding landscape (wooded area, wetland, etc.) and soil type (i.e. culture on sand only, not on organic soil). Sampled fields planted with the Stevens cranberry variety had been in production for at least seven to eight years and had never been mowed in order to benefit from perennial vegetation stability, presumably favouring insect fauna adapted to the habitat (Altieri, 1999; Letourneau et al., 2012).

A split-plot experimental design was used. Sampling differed between the two years, based on the results of the first year. In 2012, eight experimental farms (four conventional and four organic) were sampled for eight

weeks. A total of 10 ha per week, per treatment were sampled on fixed fields which were selected at the beginning of the season (farms usually have several cranberry fields in operation). In 2013, the number of farms was doubled to 16 (eight conventional and eight organic) and sampling was extended to 14 weeks. A total of 6.5 ha per week, per treatment were sampled on two cultivated areas of approximately 0.4 ha per farm. Sampling sites (fields) were not fixed in 2013. First, a partially randomized sorting was performed every week to select two fields per farm. Then, as field size varied from 0.8 to 3.2 ha, a second random sort was done to select two sections of 0.4 ha within each field. Only those fields that had not been recently treated with insecticide and in which pest economic thresholds were not reached according to current scouting data were sorted. If all fields had been treated on a farm, the site was excluded for seven days after the treatment date.

Sampling techniques Sweep netting and direct visual observation were used on a weekly-basis to collect caterpillars of all lepidopterans, including the aforementioned main pests. These techniques were used as a compromise to maximize the sampling of larvae, while in counterpart leaving out pupae or eggs, which were not considered in this study and could account for an important segment of the parasitoid community not reported here.

Sweep netting was used to measure abundance of lepidopterans in May and June until early bloom. Sweeping movements covered a nearly 180º arc around the sampler and were repeated along a diagonal transect over the 0.4 ha field section. One set of 20 sweeps per 0.4 ha in 2012, and two sets in 2013 were used. Net diameter at the aperture was 38 cm, resulting in a sampling area of ≈18 m2 of the cranberry crop per set of 20 sweeps.

The second method, visual observation of foliage, was specifically used to sample the first and second- generation larvae of the two leaf-rollers (R. naevana and S. sulfureana), though other species could also be sampled if present. The sampling unit was a quadrat of 0.2 m2 in which all plants were inspected for typical symptoms such as webbed and folded foliage in which larvae may hide. Visual observations were done once a week from the fourth week of May until mid-July in 2012, and from the second week of May until mid-August in 2013. For the first generation tortricid larvae, a total of 10 quadrats per farm in 2012, and 8 to 12 quadrats in 2013 were visually sampled. In 2013, quadrats number varied based on 2012 data, in order to maximize sampling effort. Accordingly, a minimum of four quadrats per section (eight per farm) was sampled, to which two additional quadrats per section were added if symptoms or larvae had been found. For both tortricid species, first generation larvae were simultaneously sampled with the two techniques. For second generation larvae, only the visual technique was used since plants being in bloom or bearing fruit, the sweep net could

cause crop loss or damage. Visual sampling was thus intensified with a fixed number of 40 quadrats per farm in 2012 and of 16 per farm in 2013. All collected larvae and/or plant material showing symptoms were put in properly identified plastic containers and taken back to the laboratory for rearing.

Laboratory rearing and taxonomy work Caterpillars were individually reared in modified plastic containers as cages (Les Emballages L. Boucher Inc., Québec, QC, Canada), placed in growth chambers (Conviron PGR15, Controlled Environments Ltd., Winnipeg, MB, Canada) under standard conditions (20 ± 1 C°, 65% RH, 16L:8D photoperiod). Containers were observed daily and new cranberry foliage was given as needed. Sufficient moisture was insured with a soaked piece of absorbent cotton. The larvae were tentatively identified to species according to morphological characters, and species identification was confirmed after moth emergence (Drolet et al., 2018).

Emerging wasps and flies from parasitized larvae were frozen and preserved in 70% ethanol or mounted on entomological pins. Parasitoid species (or genus) identification was initiated with the professional help of the pest diagnostic group of the ministère de l’Agriculture des Pêcheries et de l’Alimentation du Québec, using taxonomic keys for the Braconidae (Goulet & Huber, 1993; Wharton et al., 1997), Ichneumonidae (Dasch, 1979; Goulet & Huber, 1993; Townes, 1969-71) and Tachinidae (McAlpine, 1981). Voucher specimens of all recognized species were later validated by taxonomist experts at the Canadian National Collection of Insects, Arachnids, and Nematodes (CNC).

Statistical methods Data from the two years were analyzed separately due to above mentioned differences in sampling protocol. All analyses were performed using SAS 9.4 (SAS Institute, Cary, North Carolina, USA), using P=0.05 as threshold for statistical significance. Pests/hosts biodiversity was examined both quantitatively (species richness and relative abundance or evenness) and qualitatively for species composition. Quantitative evaluation was based on Shannon’s diversity index (H', natural log base). Species composition was assessed solely for the five primary pest species. Biodiversity of the overall parasitoid community was also quantified using H'. The potential impact of parasitoids on primary pests was estimated based on parasitism rates, calculated as the number of parasitized larvae over total number of larvae collected and successfully reared.

Shannon diversity index (H’) for pest/host communities In 2012, we used a repeated measures ANOVA model (MIXED procedure of SAS) to compare the Shannon diversity indexes between levels of IPM (conventional vs. organic). Since measurements were taken over weeks with two sampling methods (sweep netting and visual observation), they were considered as within

sources of variation of farms nested in IPM. In 2013, a different repeated ANOVA model was used since the sampling sites varied across weeks. In this model, the factors IPM treatment and weeks were considered as between sources of variation of sites, while sampling method was considered as a within source of variation. For both years, nonparametric analysis on rank transformed data was used since normality and homogeneity assumptions were not respected, mainly because insect pests were often absent. Because the two procedures gave nearly identical conclusions, we used the parametric approach as suggested by Conover (1999). Following any significant effect, the protected LSD multiple comparisons method was carried out to determine where differences occurred. For H' values of 2013 only, a contrast on the sites’ random terms was performed to verify if the farms reacted similarly or not to a specific level of IPM treatment.

Primary pests species densities We focused on the five most abundant pest species, to check for effects of IPM treatments on each species individually. The analyses were done separately for each of the two sampling methods since the estimated sweep net sampling surface unit (≈18 m2) was nearly 90 times greater than the direct visual observation technique (0.2 m2). The former also aimed at collecting all species whereas the latter was a complementary technique to insure more efficient sampling of the Tortricidae. Thus, three sets of density data were evaluated: i) sweep net captures of larvae of univoltine M. sulphurea, M. brunneata and X. nupera, and first-generation larvae of bivoltine R. naevana and S. sulfureana; ii) direct visual observations of larvae of the first generation tortricids; and iii) second generation tortricids. For each analysis, species densities of each year were compared among treatment using the exact test of Mann-Whitney (NPAR1WAY procedure in SAS), which is similar to a t-test applied on rank transformed data (Conover & Iman, 1981).

Shannon diversity index (H’) for parasitoid communities In 2012, total number of parasitoids was too low (N = 34) to analyze evolution of parasitoid diversity through weeks. Thus, weeks in which parasitism occurred were grouped and included in the random part of the model. The resulting model was a mixed ANOVA model with IPM as a fixed factor, and farms(IPM), weeks, weeks*IPM and weeks*farms(IPM) as random factors. Normality and homogeneity assumptions were not respected, thus a nonparametric analysis was carried on rank transformed data. In 2013, parasitoids were more abundant (N = 137), so H' was analyzed using a split-plot ANOVA model with the IPM treatments as main plots and weeks as sub-plots. Normality and of homogeneity of variance of the 2013 parasitoid community data were respected. Following any significant effect, the protected LSD multiple comparison method was carried out between all pairs.

Parasitism rates Parasitism rates of the primary species were compared among IPM levels using a multivariate binomial model with a logit link function (GLIMMIX procedure of SAS) for each year separately. In this model, IPM and species were considered as fixed factors and farms (IPM) was considered as random. Following any significant effect, the protected LSD multiple comparison method was carried out.

Complementary lepidopteran larvae collection Besides this experiment, in order to supplement parasitoid community data, caterpillars were collected on recently untreated cranberry fields where pest abundance according to scouting, had not reached thresholds on three occasions: 1) June 7th 2012, 15 fields on six farms with the sweep net; 2) July 26th 2012, 20 fields on four farms using direct visual observations; 3) June 19th 2013, four fields on two farms during a night sweep netting. Emerging parasitoids from lepidopteran larvae obtained with this complementary collection were considered relevant for taxonomic purposes solely.

Results A total of 529 and 968 lepidopteran larvae were collected on experimental sites and reared in 2012 and 2013 respectively, comprising 18 species and 15 genera from four families (Geometridae, Noctuidae, Tortricidae and Erebidae) (Appendix, Table A.1). The five primary pests (M. sulphurea, M. brunneata, X. nupera, R. naevana, S. sulfureana) were by far the most abundant species, representing 86.2% and 81.1% of lepidopteran larvae captures in 2012 and 2013, respectively.

Pests/Hosts diversity based on richness and abundance In 2012, 12 pest species were sampled on conventional farm and nine on organic farms. Apart from two dominant and one moderately abundant species in conventional fields, and one dominant species in organic fields, all other species captured that year were scarce. Shannon’s index (H') analysis indicated that the 2012 diversity did not vary between organic and conventional systems (F1,11 = 0.75, p = 0.4196), sampling methods

(F1,11 = 1.29, p = 0.2604), nor through weeks (F8,11 = 1.91, p = 0.0750).

In 2013, pest species richness increased slightly, with 17 species from conventional farms and 13 species from organic farms. Again, on organic farms, pest abundance was dominated by a single species, while on conventional farms, a more even distribution of pest abundance was observed with no dominant species. In 2013, contrasting H' among farms (replicates) within system indicated homogeneity among farms, meaning that conventional (F7,14 = 0.80, p = 0.5881) and organic sites (F7,14 = 0.52, p = 0.8170) had similar pest

richness and abundance profiles. The H' analysis of the 2013 data revealed a significant interaction between

IPM treatments and sampling methods (F1,22 = 12.84, p = 0.0004) (Fig. 1). Pest diversity was significantly higher on conventional farms (F1, 2 = 176.94, p ˂ 0.0001) with the sweep net technique (F1,2 = 20.46, p ˂ 0.0001).

…

Fig. 1 : Shannon’s diversity index (H’, natural log base) ± Fig. 2 : Variation with weeks of Shannon’s diversity SEM of lepidopteran pests on conventional and organic index (H’, natural log base) ± SEM of lepidopteran cranberry farms, based on sampling methods (Sweep pests from May to August 2013 with the two netting and direct visual observation) for 2013. Bars with the sampling methods (Sweep netting and direct visual same letter are not significantly different at P < 0.05 based observation). Weekly H’ Values with the same letter on protected LSD tests. are not significantly different at P < 0.05, based on based on protected LSD tests.

Significant variations of H' through the summer depended on sampling method (F19,22 = 5.24, p ˂ 0.0001) (Fig.

2). H' weekly variation were significant only with the sweep net method (F6,19 = 16.17, p ˂ 0.0001), whereas H' for visual observations were much lower and stable throughout the summer (F13,19 = 0.19, p = 0.9992), as expected since visual observations mostly aimed for the Tortricidae. The insects collected by sweeping began to emerge progressively in May and diversity indices reached their highest values on the first and second week of June. By the end of June, these early season species were pupating based on known life cycles (Drolet et al., 2018) and laboratory rearing data, resulting in decreasing H' values for larvae.

Primary pest species composition Density comparisons among the primary pests in 2012 showed that species composition differed between conventional and organic farms (Fig. 3a, 4a and 4b). With the sweep net technique (Fig. 3a), first generation R. naevana larvae were significantly (P = 0.0392, Mann-Whitney exact test) more abundant on organic than

conventional farms. The foliar species M. sulphurea, M. brunneata and X. nupera were more abundant in conventional production (Fig. 3a), though this was statistically significant only for M. brunneata (P = 0.0447, Mann-Whitney exact test). S. sulfureana was practically absent in 2012 sweep net samples (Fig. 3a).

… Fig. 3: Density (mean per ha ± SEM) of caterpillars of the five primary lepidopteran pests species (Macaria sulphurea, Macaria brunneata, Xylena nupera, 1st generation Rhopobota naevana and 1st generation Sparganothis sulfureana) sampled using the sweep net on conventional and organic farms in 2012 (A) and 2013 (B). Means with the same letter within one species are not significantly different at P < 0.05, based on Mann-Whitney exact test in 2012 and on Monte Carlo estimates for Mann-Whitney exact test in 2013.

With the visual observation technique (mostly specific to Tortricidae), the estimated 2012 density of R. naevana was much greater in organic production for both generations (1st generation: P = 0.0007; 2nd generation: P = 0.0002; Mann-Whitney exact test) (Fig. 4a). With few observations of S. sulfureana, no density difference was detected between treatments in 2012 (1st generation P = 0.7241 and 2nd generation P = 1.0000, Mann-Whitney exact test) (Fig. 4b).

Fig. 4: Density (mean per ha ± SEM) of 1st and 2nd generation tortricids Rhopobota naevana (A, C) and Sparganothis sulfureana (B, D) in 2012 and 2013, based on visual detection of caterpillars and foliage bearing symptoms of presence, on conventional and organic farms. Means with the same letter within one generation are not significantly different at P < 0.05 based on Mann-Whitney exact test in 2012 and Monte Carlo estimates for Mann-Whitney exact test in 2013.

In 2013, primary pest species composition was also different between conventional vs organic farms (Fig. 3b, 4c and 4d). With the sweep net data (Fig. 3b), R. naevana was again the most common in organic production (P < 0.0001, Monte Carlo estimates for Mann-Whitney exact test). The other species were more abundant in conventional production. For three of them, M. sulphurea, M. brunneata and S. sulfureana, differences in density between conventional and organic management were highly significant (P < 0.0001; P = 0.0005 and P = 0.0006; Monte Carlo estimates for Mann-Whitney exact test) (Fig. 3b). The fourth species, X. nupera, also

appeared to be more abundant in conventional than organic fields, though the difference was not significant (P = 0.0966, Monte Carlo estimates for Mann-Whitney exact test) (Fig. 3b).

Densities of tortricid R. naevana based on 2013 visual observations were again exceptionally high on organic farms, as in 2012, for either the first or the second generation. Densities on conventional farms were 18 and 6 times lower respectively for the first and second generations (P < 0.0001 with Monte Carlo estimates for Mann- Whitney exact test) (Fig. 4c). By contrast, abundance of both generations of the tortricid S. sulfureana, were significantly higher on conventional than organic farms (1st generation P = 0.0039 and 2nd generation P = 0.0003, Monte Carlo estimates for Mann-Whitney exact test) (Fig. 4d).

Parasitoid identification A total of 190 parasitized larvae were observed over the study with 41 in 2012 and 149in 2013. Each year respectively, 34 and 137 parasitized larvae led to successful parasitoid adult emergence. A total of 171 adult parasitoids were thus processed for species identification. Among those, 19 specimens emerged from larvae which could not be identified to species, for a total of 152 specimens of taxonomic relevance.

Out of the 18 caterpillar species sampled for parasitism as larvae, only 9 were parasitized (Table 1). The primary pest species represented 76% of the parasitized larvae (145 out of 190; 5 failed to emerge). Parasitism of five other minor pest species was also observed.

The overall cranberry parasitoid community was composed of 25 species or higher taxa of which, 22 emerged from four of the primary pest species, and was comprised of 19 Hymenoptera and 6 Diptera. The most common Hymenoptera were Braconidae belonging to Aleiodes (19%), Microplitis (13%), Meteorus (5%), Oncophanes (5%) and Ichneumonidae belonging to Exetastes (18%), Hyposoter (4%) and Phytodietus (3%). The most frequent dipterous parasitoids belonged to Nemorilla (14%) and Campylocheta (5%).

Most species were primary endoparasitoids, except Phytodietus sp. (Ichneumonidae: Tryphoninae), and a chalcid belonging to Tetrastichinae which were ectoparasitoids. One occurrence of hyperparasitism was observed in 2013, where Conura albifrons (Walsh) (Chalcididae: Chalcidinae) emerged from a Hyposoter cocoon collected in the field (data not shown). This chalcid has been previously reported from cocoons of Hyposoter exiguae Viereck (Puttler, 1961).

Up to 64% of the sampled parasitoid community could not be identified to species due to taxonomic limitations, as working keys were not available and taxonomic work on various genera is incomplete with many undescribed species. Otherwise, there were a few adult parasitoids which could not be identified to species due to morphological limitations. For Ichneumonids of the genus Exetastes, most were recorded as dead immatures except for one adult which failed to emerge but was completely formed inside its cocoon. Taxonomic features of this single adult could not lead to species identification above genus. For an unknown Tachinid sp., no adult emerged but pupal “floral-like structures” strongly suggest a different species (J. O’Hara, AAC, personal communication).

Table 1: Parasitism incidences (N = 152) and taxonomic identity of adult parasitoids (N = 25) emerged from nine cranberry lepidopteran pest species sampled in 2012 and 2013 on conventional (C) and organic (O) farms in Centre-du- Québec. Note that the primary pest Macaria brunneata was not parasitized and parasitoids from the minor pest Cingilia catenaria failed to emerge and could not be identified, thus these pest species are not included.

Host species

generation

generation generation

st nd st

1 2 1

Xylena nupera Xylena nupera Orgyia antiqua

Orthosia Orthosia hibisci

Cleora sublunaria sublunaria Cleora

Macaria sulphurea Macaria sulphurea

Rhopobota naevana naevana Rhopobota naevana Rhopobota

Parasitoid species sulfureana Sparganothis sulfureana Sparganothis Amphipyra pyramidoides

2012 2013 2012 2013 2012 2013 2012 2013 2012 2013 2012 2013 2012 2013 2012 2013 2012 2013 2012 2013 Conventional (C); Organic (O) O C O C O C O C O C O C O C O C O C O C O C O C O C O C O C O C O C O C O C O C (A) HYMENOPTERA Ichneumonoidea Braconidae Meteorus communis (Cresson) 1 1 2 1 Meterorus trachynotus Viereck 2 1 Aleiodes sp.1 11 1 14 Aleiodes sp.2 2 1 Oncophanes americanus (Weed) 8 Cotesia sp. 1 Microplitis sp.1 1 1 Microplitis sp.2 2 7 Microplitis sp.3 2 2 5 Ichneumonidae Diadegma sp.1 1 1 Campoleti s sp.1 1 Campoletis sp.2 1 Hyposoter sp. 1 5 Exetastes sp. 1 1 7 19 Glypta rufofasciata Cresson 1 Phytodietus sp. 1 4 Temelucha sp. 1 Chalcidoidea Sympiesis sp. 1 unknown Tetrastichinae 1

(B) DIPTERA Tachinidae Nemorilla pyste (Walker) 2 3 6 5 3 3 Phryxe pecosensis (Townsend) 1 1 Erynnia tortricis (Coquillett) 1 Exorista mella (Walker) 1 Campylocheta semiothisae (Brooks) 2 2 1 1 1 unknown Tachinidae 1 5

Parasitoid diversity based on richness and abundance A total of 12 parasitoid species emerged from the 2012 collections, eight from conventional and six from organic fields. Based on H' estimates, it appeared there was no significant difference between the

conventional and organic parasitoid communities (F1,1 = 0.13 p = 0.7352). In 2013, nearly twice as many parasitoid species were identified for a total of 25, of which 21 were from conventional and 16 from organic

fields. Parasitoid diversity (H') was not significant between systems (F1,13 = 1.22, p = 0.2889), although

parasitoid diversity evidently changed with weeks through the summer (F6,13 = 2.73, p = 0.0318). Diversity was highest for the first three weeks of June (Fig. 5), which is consistent with the pest diversity progression of that year (Fig. 2).

Parasitism on primary pests Since no parasitoids were reared from M. brunneata, it was excluded from statistical analysis. For both years, parasitism according to IPM treatment (conventional farms: 2012: 40% ± 8; 2013: 40% ± 6% vs organic farms:

2012: 20% ± 10; 2013: 28% ± 10) did not explain variance (2012: F1,6 = 2.66, p = 0.1541 and 2013: F1,7 =

0.96, p = 0.3435). However, parasitism rates clearly differed according to host species (2012: F3,6 =11.03, p =

0.0074 and 2013: F3,7 = 22.58, p < 0.0001) (Fig. 6). False armyworm (X. nupera), a large caterpillar reaching 6 cm at maturity was the most attacked with over 60% parasitism each year. The second most parasitized host was the sparganothis fruitworm, S. sulfureana, followed by the green spanworm M. sulphurea and the blackheaded fireworm R. naevana.

… Fig. 6 : Variation of Shannon diversity index (H’, natural log Fig. 5 : Percent parasitism (mean ± SEM) of primary pest base) ± SEM of the active parasitoid community in cranberry species collected in 2012 and 2013 on experimental fields from May to August 2013. H’ values with the same farms. Values with the same letter within one year are not letter are not significantly different at P < 0.05 based on significantly different at P < 0.05 based on protected LSD protected LSD. tests.

Complementary lepidopteran larvae collection and parasitism Efforts to sample parasitoids independently from the experiment allowed for 298 more lepidopteran larvae to be reared to detect parasitism. Among them, 211 (71%) were primary pest species as follows: M. sulphurea (N = 35), M. brunneata (N = 0), X. nupera (N = 51), R. naevana (N = 32, first and N = 14, second generation) and S. sulfureana (N = 10, first and N = 69, second generation). Ten other lepidopteran larvae of minor species were sampled, from which two were novel species not present in experimental sampling, i.e. the Geometridae Iridopsis ephyraria (Walker) and Lambdina fiscellaria (Guenée).

Forty-nine more parasitized larvae were observed leading to 44 successful adult emergences. Of the parasitoids thus collected, four were reared from larvae which could not be identified at the species level. Thus 40 additional taxonomic identities could be linked to five hosts including M. sulphurea, X. nupera, R. naevana, S. sulfureana and C. catenaria. (Appendix, Table A.2). Ten parasitoids were thus confirmed, while two novel species or taxa which were not captured in the experimental study were observed. Although regarding the novel taxa Diadegma sp.2, it might be conspecific to Diadegma sp.1 (A. Bennett, AAC, personal communication).

Discussion Highlights of our results are as follows: 1) The 2013 H' analysis and the relative pest density analyses of both years revealed that lepidopteran complexes were different among organic and conventional systems, despite the five primary species being variously prevalent across both systems; 2) The two sampling methods for tortricids gave very different abundance estimates, as sweep net density estimates were much lower than those obtained with visual observations; 3) H' analyses of parasitoids biodiversity and parasitism rates on primary pests of the two management systems were not significantly different; 4) Primary pest species was the main factor explaining parasitism in cranberries; 5) Twenty five parasitoid species trophically related to one or more species of lepidopteran pests in Centre-du-Québec cranberries were identified.

Pests/Hosts biodiversity under conventional and organic systems According to our data on pest diversity (2013) and density (2012 and 2013), a more diversified pest community was present on conventional farms compared to organic farms. Among primary pest species on conventional farms, there was no dominant species but the three open-feeding defoliators together (M. sulphurea, M. brunneata and X. nupera) were clearly more abundant than the two leaf-rollers R. naevana and S. sulfureana (Fig. 3ab). On organic farms, the blackheaded fireworm R. naevana was clearly dominant. The three open- feeding defoliator species together appeared as a minor threat and S. sulfureana was practically absent both

years. The data on pest relative abundances agree with the hypothesis of differential efficacy of control means on organic vs. conventionally managed farms.

The more diverse pest portrait on conventional farms can be explained by higher efficacy of control means along with effective monitoring for decision-making on pest management. Pest control actions based on monitoring with the sweep net requires that the economic threshold be reached or exceeded (2.5-5 larvae per ha for tortricids R. naevana and S. sulfureana; 45 larvae per ha for geometrids M. brunneata and M. sulphurea; 11 larvae per ha for noctuid X. nupera) (Averill et al., 2008; Leduc et al., 2004). Apart for the fruit pest A. vaccinii which was not included in this study since our focus was on foliar pests, and which commonly requires preventive large scale insecticide application (Leduc et al., 2004), it is rare that a grower has to treat all fields on the farm. Most commonly, on conventional farms, only some fields, and occasionally no field at all, require insecticides against any other pest. Typically, since chemical insecticides provide good control, one application suffices and it takes a long time (sometimes a few years) for the pest community to resettle. Untreated, conventionally-managed fields thus appear to be within-farm reservoirs of defoliators at acceptably low to moderate densities, presenting little threat. This could explain the more diversified pest profile found on conventional than on organic fields, although more study would be required to confirm.

For the organic system, bio-insecticides do offer good control of the open-feeding caterpillars that are more directly exposed to pesticide applications. In contrast, as confirmed by our results, controlling blackheaded fireworm R. naevana is a serious challenge to organic growers, as it feeds in protected shelters in leaves or vine tips woven together. Flooding, as sometimes practised against cranberry weevil Anthonomus musculus Say (Coleoptera: Curculionidae) can also provide control against Geometridae and Noctuidae species (Averill & Sylvia, 1998; Drolet & Firlej, 2016). Flooding against R. naevana is also practised, even though laboratory results suggest that spring water has enough dissolved oxygen for submerged larvae to survive up to three days (Cockfield & Mahr, 1992). Larval instars, level of dissolved oxygen in water which vary for instance, according to water temperature, wind or light intensity (cloudiness) (Bergman, 1921; Fitzpatrick, 2007; Teixeira & Averill, 2006) as well as the practice of picking up and throwing away floating leaves and other plant debris on which insects can survive the flood, may all influence the impact of spring flooding on R. naevana. Nevertheless, its omnipresence, high crop injury potential associated to low action threshold (Averill & Sylvia, 1998; Averill et al., 2008; Leduc et al., 2004) and partial control by organic insecticides (Deland et al., 2014) result in frequent treatment in most fields to maintain acceptable levels. Hence, systematic control of R. naevana on organic farms could lead to the open-feeding defoliators being scarce.

Our results show the other tortricid S. sulfureana is far less abundant than R. naevana on organic sites. Several traits seem to contribute to make R. naevana a dread pest including its specificity to Vaccinium spp, mostly cranberry. They also include its wide North American distribution in all cranberry growing regions, including Québec, where it is present in most production sites, its bivoltine cycle, high fecundity and high winter survival as singly oviposited diapausing eggs on leaf undersides (Drolet et al., 2018; Fitzpatrick & Troubridge, 1993; Fitzpatrick, 2009b). In contrast, S. sulfureana is highly polyphagous, not relying on cranberry as its only host plant (Beckwith, 1938; Drolet et al., 2018; Marucci, 1953; Teerink & Carlson, 1988). It is similarly widely distributed across most cranberry growing regions except Washington and Oregon (Deutsch et al., 2014), but in Québec it is less widespread and seems to be more site-specific, being present on very few farms (Drolet et al., 2018). Yet, as R. naevana, it is bivoltine (Drolet et al., 2018) and has high fecundity laying its eggs in masses, though a field study in North Dakota reported high egg mortality, attributed to desiccation, predation and parasitism (Teerink & Carlson, 1988). Furthermore, S. sulfureana overwinters as newly hatched larvae (Beckwith, 1938; Drolet et al., 2018), which suffer low winter survival in New Jersey (Marucci, 1953), and thus probably even more so under Québec climatic conditions. Since S. sulfureana larvae are rare in organically managed fields, we speculate that it may be less abundant due to greater vulnerability to organic insecticides despite its sheltering behaviour, but this needs further study. Finally, spring flooding would not be involved because this practice was found to be ineffective against S. sulfureana (Marucci, 1953; Teixeira & Averill, 2006).

Tortricid density data and sampling techniques The two techniques we used for sampling the first generation of the tortricid species R. naevana and S. sulfureana indicated very different field densities. Much lower densities obtained with the sweep net are first explainable by its larger but less precise sampling unit (18 m2) compared to visual observations (0.2 m2) which could result in imprecise estimates when extrapolated to standard field surface area (e.g. 1 hectare = 10 000 m2). Secondly, the fact that leaf-rollers hide in the foliage should make them harder to sample with the sweep net (Leduc et al., 2004) and thirdly, captures from sweeping may be intrinsically more variable than captures from visual observations due to factors such as variation between individual samplers, temperature, insect instar and position on foliage, and webbing tightness which is likely to affect netting more than detection by direct examination of foliage.To overcome such unavoidable variability and given the high risk that tortricids represent, the threshold with the sweep net is low compare to other foliar pests i.e. 2.5-5 larvae per 50 (38 cm net diameter) (Leduc et al., 2004) or 60 sweeps (30 cm) per ha. With visual observations, all uprights inside a quadrat are individually scrutinized for symptoms, which likely results in greater accuracy of estimated densities. Extrapolated density estimates based on visually sampled quadrats covering a precisely defined area may thus give more realistic field densities. At present, however, no economic thresholds are available

with this technique, although visual observations are often used to support sweep net-based monitoring (Averill & Sylvia, 1998; Averill et al., 2008). Indeed, our visual count data provided valuable complementary data on tortricid abundance and show the importance of eventually considering this technique for efficient monitoring of key pests such as R. naevana.

Parasitoids in cranberry organic and conventional systems For both years, the Shannon index of the cranberry parasitoid community revealed that parasitoid species richness and relative abundance did not differ between organic and conventional systems. Parasitism rate of the primary pests also was independent of farming systems. Despite not being statistically significant, our results point to a slight tendency for greater parasitoid diversity and impact on conventional compared to organic farms. This needs further study, as it would indicate no apparent benefits of organic farming as currently practiced, on parasitoid biodiversity conservation in this agroecosystem. A recent study on indigenous pollinator biodiversity in cranberry in Québec also indicated no effect of the same farming regimes on pollinators (Gervais, 2015). Oppositely, other studies reported that organic farming generally enhances biodiversity in the agricultural landscape (Bengtsson et al., 2005), suggesting that the value of organic farming for parasitoid biodiversity conservation may vary according to the cropping system. Furthermore, meta- analyses in Western Europe revealed different responses to organic farming with taxonomic groups such as flora, birds, mammals, invertebrates including different arthropod groups and soil microbes (Bengtsson et al., 2005; Hole et al., 2005).

The results support our hypothesis that conventional and organic pest control would impact the parasitoid community in a similar manner in cranberries, based on the fact that both farming systems rely mainly on insecticides for insect pest control. With respect to parasitoids on agricultural lands, it is indubitable that the use of insecticides is the most damaging factor. Insecticides including new generation synthetic so-called reduced risk pesticides or bio-products, are developed to kill insects and can hence be potentially toxic and have lethal or sub-lethal effects on many beneficial species (Desneux et al., 2007). During the course of our study, three main chemical insecticides were used on conventional farms when thresholds were reached: the wide-spectrum diazinon (Diazinon®) and two more specific molecules, tebufenozide (Confirm®) and methoxyfenozide (Intrepid®). On the other hand, organic growers relied upon natural pyrethrins (Trounce®) and spinosyns (Entrust®). We did not aim specifically to investigate their impact on parasitoid diversity, but it would be relevant to address this question. Indeed, the new chemicals recently registered in cranberries are thought to be more compatible with biological control and the expected benefit of using them on beneficial arthropods in conventional farming need further investigation (Rodriguez-Saona et al., 2016). Regarding certified organic pesticides, presumably their natural origin makes them more environmentally benign than synthetic ones,

however such generalizations do not guarantee the absence of toxicity to natural enemies (Avery, 2006; Bahlai et al., 2010). In fact, both bio-insecticide products commonly used in cranberries (as in other crops) have a broad-spectrum mode of action and have been found to cause harm to beneficial insects such as parasitoids (Cossentine et al., 2010). Therefore, risk assessments of organic compounds on non-target parasitoids in cranberries would be relevant.

Host species composition and parasitism Our study highlights the importance of host availability for more or less specific parasitoids of cranberry pests. Results indicate it is the main factor which explains parasitism on cranberry farms, hence the importance of assessing host diversity. Accordingly, more parasitism occurred on conventional farms due to a greater number of species which were attacked than on organic farms, where data showed that dominant R. naevana was one of the least frequently parasitized hosts. The continuous presence of untreated cranberry areas on farms could allow for the establishment of parasitoids. This could explain why more frequent insecticide applications on most organic fields seems to create a poorly diversified field’s insectary on farms, as opposed to conventional field where treatments are less recurrent. Finally, regarding our results on host (Fig. 2) and parasitoid (Fig. 5) species diversity indices through time obtained in 2013, it is interesting to point out that life cycles of these organisms are closely related.

Primary pests parasitoid complex A total of 25 parasitoid species were identified of which 22 species emerged from four of the primary pest species (Table 1). When adding the taxonomic information from complementary sampling alongside (Appendix, Table A.2), the overall parasitoid community associated with species of lepidopteran larvae comprises 27 species. The significance of our taxonomic findings in relation to the main cranberry pests is as follows.

Geometrids Macaria brunneata and Macaria sulphurea Based on our study, no parasitoids were reared from the rannock looper M. brunneata and no information is available on its natural enemies in cranberry. The green spanworm M. sulphurea was however parasitized in both years by an unidentified Aleiodes, which as far as we know represents a first report of parasitism for this geometrid in cranberry production.

Noctuid Xylena nupera To our knowledge, there is no known parasitoid of X. nupera on cranberry. In our study, the parasitoid complex of X. nupera was diverse, comprising 11 species, including five braconids, three ichneumonids and three

tachinids. The braconid Meteorus communis (Cresson) and Aleiodes sp.2 appear to be new host records. There are three European species of Microplitis recorded from X. nupera, but none from North America (J. Fernandez-Triana, AAC, personal communication). Thus, our unidentified Microplitis spp., could be a European species never before recorded in North America, or a native species with X. nupera as a new host record, which should be clarified. With regard to ichneumonids, X. nupera would be a new host record for campoplegines Campoletis and Hyposoter, as well as the Exetastes species (A. Bennett, AAC, personal communication). Our tachinids from X. nupera also seem to represent new host records. Additionally, the introduced European species, Compsilura concinnata (Meigen), mentioned from a Xylena host by Arnaud (1978), emerged from single X. nupera larva collected during independent field monitoring (unpublished data).

Tortricids Rhopobota naevana and Sparganothis sulfureana Our parasitoids from R. naevana were two undetermined chalcid species and the tachinid Nemorilla pyste (Walker), which was the largest component, accounting for 88% parasitism over the two-year study for both generations. None of its parasitoids reported in western Canada cranberry were found (Fitzpatrick et al., 1994), although chalcids of genus Sympiesis are present in both regions. Additional parasitoids (from single parasitized larvae) from independent monitoring (unpublished data) included two braconids, Clinocentrus sp. and Oncophanes americanus (Weed), and one ichneumonid Campoplex sp. Further investigations on R. naevana are needed, as it represents a major concern on organic farms.

Parasitoids of S. sulfureana in New Jersey cranberry bogs comprise 8 species (Beckwith, 1938; Marucci & Moulter, 1992). Eight parasitoids were also found on S. sulfureana in a study of leafy spurge (Euphorbia esula L.) herbivores (Julian, 1988). Parasitoids thus seem to play an important role in limiting larval populations of S. sulfureana. Here, it was the second most parasitized primary pest by a complex including three braconids, five ichneumonids and two tachinids. Québec and New Jersey cranberry communities share Meteorus trachynotus Viereck and O. Americanus, plus the tachinid Erynnia tortricis (Coquillett), and unknown Diadegma and Nemorilla species. Regarding M. trachynotus, high parasitism has also been reported on the tortricid Choristoneura parallela (Robinson) in New Jersey cranberries (Averill & Sylvia, 1998). Finally, it is interesting to mention that the tachinid N. pyste also belongs to the S. sulfureana parasitoid complex, though it is not surprising as it has a wide host range including several tortricid pests (Arnaud, 1978; O’Hara, 2005).

Conclusion This survey of parasitoids of lepidopteran larvae in cranberry production is unique for Québec. To our knowledge this was the first study to contrast parasitoid biodiversity and impact between farming management practices based on IPM principles for cranberry production. Clearly, the resulting complex of species (and

higher taxa still remaining to be specifically identified) provides new insights on the parasitoid communities in relation to the main cranberry pests in the Centre-du-Québec region. This new information represents a strong basis for future advances in relying to biological control against lepidopteran pests in cranberries.

Acknowledgments We are grateful to experts who assisted us in the identification of specimens (Mario Fréchette from ministère de l’Agriculture des Pêcheries et de l’Alimentation du Québec (MAPAQ), and following specialists for verification and complementary taxonomic background from the Canadian National Collection of Insects, Arachnids, and Nematodes (CNC): Dr. Andrew Bennett (Ichneumonidae), Dr. Jose Fernandez-Triana and Dr. Henri Goulet (Braconidae), Dr. John Huber and Gary Gibson (Chalcidoidea) and Dr. James O’Hara (Tachinidae). We also thank Gaétan Daigle from Université Laval for statistical analyses; and the following summer students for their help in field sampling and insect sorting: Amélie Beauregard, Félix Primeau Bureau, Raphaël Têtu, Jean-Michel Béland, Maxime Chénier, David Turgeon and Mathieu Laroche. Special thanks to all cranberry growers whose participation and permission to sample their fields was essential to the success of the study. This research was funded by the Programme de soutien à l’innovation agroalimentaire (PSIA), MAPAQ (Project number 811245). Additional contributions from the Association des producteurs de canneberges du Québec (APCQ) and the Club Environnemental et Technique Atocas Québec (CETAQ) were greatly appreciated.

Appendices

Appendix, Table A 1. List of cranberry lepidopteran pest species that were collected in 2012 and 2013.

Family Common English name Species

(A) PRIMARY PESTS

Geometridae Green Spanworm Macaria sulphurea (Packard)

Rannock Lopper Macaria brunneata (Thunberg)

Noctuidae False Armyworm Xylena nupera (Linter)

Tortricidae Black-headed Fireworm Rhopobota naevana (Hübner)

Sparganothis Fruitworm Sparganothis sulfureana (Clemens)

(B) MINOR PESTS

Geometridae Black Spanworm Macaria argillacearia (Packard)

Small Engrailed Ectropis crepuscularia (Denis & Schiffermüller)

Chain-spotted Geometer Cingilia catenaria (Drury)

Horned Spanworm Nematocampa resistaria (Herrich-Schäffer)

Double-lined gray moth Cleora sublunaria (Guenée)

Cleft-headed Looper Biston betularia (Linné)

Melanolophia sp.

Noctuidae Cranberry Blossomworm Epiglaea apiata (Grote)

Speckled Green Fruitworm Orthosia hibisci (Guenée)

Subdued Quaker Orthosia revicta (Morrison)

Rear-humped Caterpillar Amphipyra pyramidoides (Guenée)

Erebidae Rusty Tussock Moth Orgyia antiqua (Linné)

Gypsy Moth Lymantria dispar (Linné)

Appendix, Table A.2. Parasitism incidences (N = 40) and taxonomic identity of adult parasitoids (N = 12) obtained from complementary collections in 2012 and 2013 of cranberry pest larvae, Macaria sulphurea, Xylena nupera, Rhopobota naevana, Sparganothis sulfureana and Cingilia catenaria. Parasitoid species marked with (*) were not observed in sampling effort.

Host species

generation

Xylena nupera Xylena nupera

Cingilia catenaria Cingilia

Macaria sulphurea Macaria sulphurea

Rhopobota naevana naevana Rhopobota

Sparganothis sulfureana sulfureana Sparganothis Parasitoid species sulfureana Sparganothis

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(A) HYMENOPTERA Ichneumonoidea Braconidae Meteorus communis (Cresson) 2 Aleiodes sp.1 12 Microplitis sp.2 1 Bassus cinctus Cresson* 2 Ichneumonidae Diadegma sp.1 1 Diadegma sp.2* 2 Hyposoter sp. 1 1 Exetastes sp. 5 1 Chalcidoidea

(B) DIPTERA Tachinidae Nemorilla pyste (Walker) 4 1 Erynnia tortricis (Coquillett) 1 Campylocheta semiothisae (Brooks) 3 1 Unknown Tachinidae 2

References

Altieri, M.A., 1999. The ecological role of biodiversity in agroecosystems. Agric. Ecosyst. Environ. 74, 19–31.

Arnaud, P.H., Jr., 1978. A host-parasite catalog of North American Tachinidae (Diptera). United States Department of Agriculture, Washington, D.C., USA.

Averill, A.L., Sylvia, M.M., Kusek, C.C., DeMoranville, C.J., 1997. Flooding in cranberry to minimize insecticide and fungicide inputs. Am. J. Altern. Agric. 12, 50–54.

Averill, A.L., Sylvia, M.M., 1998. Cranberry insects of the Northeast: A Guide to identification, biology and management. University of Massachusetts, Amherst, Massachusetts, USA.

Averill, A.L., Caruso, F.L., DeMoranville, C.J., Jeranyama, P., LaFleur, J., McKenzie, K., Rinta, L., Sandler, H.A., Wick, B., 2008. Cranberry production: A guide for Massachusetts. University of Massachusetts, Amherst, Massachusetts, USA. http://ag.umass.edu/cranberry/publications-resources/cranberry-production-guide Accessed: 9 January 2018.

Avery, A.A., 2006. Organic Pesticide Use: What We Know and Don’t Know about Use, Toxicity, and Environmental Impacts. ACS Symp. Ser. 947, 58–77.

Bahlai, C.A., Xue, Y., McCreary, C.M., Schaafsma, A.W., Hallett, R.H., 2010. Choosing organic pesticides over synthetic pesticides may not effectively mitigate environmental risk in soybeans. PLoS ONE 5, e11250.

Baker, T.C., Dittl, T., Mafra-Neto, A., 1997. Disruption of sex pheromone communication in the blackheaded fireworm in Wisconsin cranberry marshes by using MSTRS devices. J. Agric. Entomol. 14, 449–457.

Beckwith, C.S., 1938. Sparganothis sulfureana Clem., a cranberry pest in New Jersey. J. Econ. Entomol. 31, 253–256.

Bengtsson, J., Ahnstrom, J., Weibull, A.C., 2005. The effects of organic agriculture on biodiversity and abundance: a meta-analysis. J. Appl. Ecol. 42, 261–269.

Bergman, H.F., 1921. The Effect of Cloudiness on the Oxygen Content of Water and Its Significance in Cranberry Culture. Am. J. Bot. 8, 50–58.

Cockfield, S.D., Mahr, D.L., 1992. Flooding Cranberry Beds To Control Blackheaded Fireworm (Lepidoptera: Tortricidae). J. Econ. Entomol. 85, 2383–2388.

Conover, W.J., Iman, R.L., 1981. Rank transformations as a bridge between parametric and nonparametric statistics. Am. Stat. 35, 124–129.

Conover, W.J., 1999. Practical nonparametric statistics. 3rd edition. John Wiley and Sons, New York, USA.

Cossentine, J.E., Zurowski, C.L., Smirle, M.J., 2010. Impact of spinosad on ichneumonid-parasitized Choristoneura rosaceana larvae and subsequent parasitoid emergence. Entomol. Exp. Appl. 136, 116–122.

Dasch, C.E., 1979. Ichneumon-flies of America north of Mexico. 8. Subfamily Cremastinae. Memoirs of the American Entomological Institute, Ann Arbor, Michigan, USA.

Deland, J.-P., Vanoosthuyse, F., Cormier, C., 2014. Évaluation de l'efficacité des insecticides biologiques azadirachtine et B. thuringiensis var. kurstaki pour lutter contre la tordeuse des canneberges dans la production de canneberges. Research report 10-INNO1-14, ministère de l'Agriculture, des Pêcheries et de l'Alimentation du Québec. Ville de Québec, Québec, Canada. https://www.mapaq.gouv.qc.ca/SiteCollectionDocuments/Recherche_Innovation/Petitsfruits/10INNO114.pdf Accessed: 9 October 2018.

DeMoranville, C.J., Sandler, H.A., 2000. Best Management Practices For Massachusetts Cranberry Production. University of Massachusetts Cranberry Station, East Wareham, Massachusetts, USA. http://ag.umass.edu/cranberry/publications-resources/best-management-practices Accessed: 9 October 2018.

DeMoranville, C.J., Sandler, H.A., Shumaker, D.E., Averill, A.L., Caruso, F.L., Sylvia, M.M., Pober, D.M., 2005. Fall flooding for management of cranberry fruitworm (Acrobasis vaccinii) and dewberry (Rubus hispidus) in Massachusetts cranberry production. Crop Prot. 24, 999–1006.

Desneux, N., Decourtye, A., Delpuech, J.M., 2007. The sublethal effects of pesticides on beneficial arthropods. Annu. Rev. Entomol. 52, 81–106.

Deutsch, A.E., Rodriguez-Saona, C.R., Kyryczenko-Roth, V., Sojka, J., Zalapa, J.E., Steffan, S.A., 2014. Degree-day benchmarks for Sparganothis sulfureana (Lepidoptera: Tortricidae) development in cranberries. J. Econ. Entomol. 107, 2130–2136.

Drolet I., Landry J.-F. et Moisan-De Serres J., 2018. Insectes ravageurs de la canneberge au Québec : Guide d'identification, second ed. CRAAQ, Ville de Québec, Québec, Canada.

Eck, P., 1990. The American cranberry. Rutgers University Press, New Brunswick, New Jersey, USA.

Ehler, L.E., 2006. Integrated pest management (IPM): definition, historical development and implementation, and the other IPM. Pest Manage. Sci. 62, 787–789.

Fadamiro, H.Y., Cosse, A.A., Dittl, T., Baker, T.C., 1998. Suppression of mating by blackheaded fireworm (Lepidoptera: Tortricidae) in Wisconsin cranberry marshes by using MSTRS devices. J. Agric. Entomol. 15, 377–386.

Firlej, A., Drolet, I., 2016. Inondation printanière des bassins de canneberges comme moyen de lutte au charançon des atocas, un insecte en émergence au Québec. Research report CETA-1-13-1675, ministère de l'Agriculture, des Pêcheries et de l'Alimentation du Québec. Ville de Québec, Québec, Canada. https://www.mapaq.gouv.qc.ca/SiteCollectionDocuments/Agroenvironnement/1675_Rapport.pdf Accessed: 5 October 2018.

Fitzpatrick, S.M., 2007. Survival of submerged larvae of cranberry girdler, Chrysoteuchia topiaria, in the laboratory. Crop Prot. 26, 1810–1816.

Fitzpatrick, S.M., 2009a. Cranberry Insects: Ecology and Management, in: Pimentel, D. (Ed), Encyclopedia of Pest Management. Taylor and Francis, New York. Published online.

Fitzpatrick, S.M., 2009b. Insect life histories in fruit, shoot and root environments of cranberry and blueberry. Acta Hortic. 810, 231–249.

Fitzpatrick, S.M., Troubridge, J.T., 1993. Fecundity, number of diapause eggs, and egg size of successive generations of the blackheaded fireworm (Lepidoptera: Tortricidae) on cranberries. Environ. Entomol. 22, 818– 823.

Fitzpatrick, S.M., Troubridge, J.T., Maurice, C., 1994. Parasitoids of blackheaded fireworm (Rhopobota naevana Hbn.) larvae on cranberries, and larval escape behaviour. J. Entomol. Soc. B.C. 91, 73–74.

Fitzpatrick, S.M., Troubridge, J.T., Maurice, C., 2004. Pheromone released from polyvinyl chloride dispensers disrupts mate-finding and pheromone-source location by Rhopobota naevana (Lepidoptera: Tortricidae) in cranberries. Can. Entomol. 136, 91–108.

Fitzpatrick, S.M., Troubridge, J.T., Maurice, C., White, J., 1995. Initial studies of mating disruption of the blackheaded fireworm of cranberries (Lepidoptera: Tortricidae). J. Econ. Entomol. 88, 1017–1023.

Fitzpatrick, S.M., Wong, W., Elsby, M., van Dokkumburg, H., 2015. Integrated pest management for cranberries in western Canada. 2nd edition. BC Cranberry Marketing Commission, Abbotsford, British Columbia, Canada. http://www.bccranberries.com/growers/forms-and-guides/ Accessed: 3 October 2018.

Gervais, A., 2015. Biodiversité des pollinisateurs dans les cannebergières : effets des pratiques culturales, du type de sol et de l’habitat naturel. M.Sc. thesis. Université Laval, Ville de Québec, Québec, Canada. http://hdl.handle.net/20.500.11794/26975 Accessed: 3 October 2018.

Goulet, H., Huber, J.T., 1993. Hymenoptera of the world: an identification guide to families. Agriculture Canada, Ottawa, Ontario, Canada.

Hole, D.G., Perkins, A.J., Wilson, J.D., Alexander, I.H., Grice, P.V., Evans, A.D., 2005. Does organic farming benefit biodiversity? Biol. Conserv. 122, 113–130.

Julian, J.J., 1988. First record of parasites reared from Sparganothis sulfureana (Lepidoptera: Tortricidae). Entomol. News 99, 81–84.

Landis, D.A., Menalled, F.D., Costamagna, A.C., Wilkinson, T.K., 2005. Manipulating plant resources to enhance beneficial arthropods in agricultural landscapes. Weed Sci. 53, 902–908.

Leduc, I., Turcotte, C., Allard, F., 2004. Eastern Canada cranberry IPM manual. Health Canada, Pest Management Regulatory Agency, Ottawa, Ontario, Canada. http://www.publications.gc.ca/pub?id=9.686529&sl=1 Accessed: 9 January 2018.

Letourneau, D.K., Allen, S.G.B., Stireman, J.O., III, 2012. Perennial habitat fragments, parasitoid diversity and parasitism in ephemeral crops. J. Appl. Ecol. 49, 1405–1416.

Li, S.Y., Sirois, G.M., Luczynski, A., Henderson, D.E., 1993. Indigenous Trichogramma (Hym.: Trichogrammatidae) parasitizing eggs of Rhopobota naevana (Lep.: Tortricidae) on cranberries in British Columbia. Entomophaga 38, 313–315.

Li, S.Y., Henderson, D.E. Myers, J.H., 1994. Selection of suitable Trichogramma species for potential control of the blackheaded fireworm infesting cranberries. Biol. Control 4, 244–248.

Marucci, P.E., 1953. The Sparganothis Fruitworm in New Jersey. Proceedings of the 83rd American Cranberry Growers' Association Meeting, Pemberton, New Jersey, USA, pp. 6–13.

Marucci, P.E., Moulter, H.J., 1992. Biological control of Sparganothis fruitworm on cranberries in New Jersey. Cranberries 56, 11–15.

McAlpine, J.F., 1981. Manual of Nearctic Diptera. Agriculture Canada, Ottawa, Ontario, Canada.

O’Hara, J.E., 2005. A review of the tachinid parasitoids (Diptera: Tachinidae) of Nearctic Choristoneura species (Lepidoptera: Tortricidae), with keys to adults and puparia. Zootaxa 938, 1–46.

Polavarapu, S., Lonergan, G., Peng, H., Neilsen, K., 2001. Potential for mating disruption of Sparganothis sulfureana (Lepidoptera: Tortricidae) in cranberries. J. Econ. Entomol. 94, 658–665.

Puttler, B., 1961. Biology of Hyposoter exiguae (Hymenoptera: Ichneumonidae), a parasite of Lepidopterous larvae. Ann. Entomol. Soc. Am. 54, 25–30.

Rioux, M.-C., 2018. Portrait-diagnostic sectoriel de la canneberge au Québec. Ministère de l’Agriculture, des Pêcheries et de l’Alimentation du Québec, Ville de Québec, Québec, Canada. http://collections.banq.qc.ca/ark:/52327/3448642 Accessed: 11 October 2018.

Rodriguez-Saona, C., Wanumen, A., Salamanca, J., Holdcraft, R., Kyryczenko-Roth, V., 2016. Toxicity of insecticides on various life stages of two tortricid pests of cranberries and on a non-target predator. Insects 7, 15.

Rusch, A., Bommarco, R., Ekbom, B., 2017. Conservation Biological Control in Agricultural Landscapes. Adv. Bot. Res. 81, 333–360.

Sandler, H.A., 2008. Challenges in integrated pest management for Massachusetts cranberry production : A historical perspective to inform the future. In: Burton, E.N., Williams, P.V., (Eds.), Crop Protection Research Advances. Nova Science Publishers, Hauppauge, New York, USA, pp. 21–55.

Simard, L., Belair, G., Brodeur, J., 2002. Susceptibility of cranberry girdler to entomopathogenic nematodes. Can. Entomol. 134, 329–330.

Simser, D., 1994. Parasitism of cranberry fruitworm (Acrobasis vaccinii; Lepidoptera: pyralidae) by endemic or released Trichogramma pretiosum (Hymenoptera: Trichogrammatidae). Great Lakes Entomol. 27, 189–196.

Sisterson, M.S., Averill, A.L., 2002. Costs and benefits of food foraging for a braconid parasitoid. J. Insect Behav. 15, 571–588.

Sisterson, M.S., Averill, A.L., 2003. Interactions between parasitized and unparasitized conspecifics: parasitoids modulate competitive dynamics. Oecologia 135, 362–371.

Steffan, S.A., Chasen, E.M., Deutsch, A.E., Mafra-Neto, A., 2017. Multi-Species Mating Disruption in Cranberries (Ericales: Ericaceae): Early Evidence Using a Flowable Emulsion. J. Insect Sci. 17, 54.

Teerink, J., Carlson, R.B., 1988. Sparganothis sulfureana as a possible model for introduced biological control agents. Proceedings of Leafy Spurge Annual Meeting, Rapid City, South Dakota, USA. pp. 54–55.

Teixeira, L.A.F., Averill, A.L., 2006. Evaluation of flooding for cultural control of Sparganothis sulfureana (Lepidoptera: Tortricidae) in cranberry bogs. Environ. Entomol. 35, 670–675.

Townes, H., 1969-1971. The genera of Ichneumonidae, part 1-2-3-4. Memoirs of the American Entomological Institute, Ann Arbor, Michigan, USA. van Lenteren, J.C., 2005. Early entomology and the discovery of insect parasitoids. Biol. Control 32, 2–7. van Lenteren, J.C., 2012. IOBC Internet Book of Biological Control, version 6. http://www.iobc- global.org/publications_iobc_internet_book_of_biological_control.html Accessed: 9 January 2018.

Wharton, R.A., Marsh, P.M., Sharkey, M.J., 1997. Manual of the new world genera of the family Braconidae (Hymenoptera). International Society of Hymenopterists, Washington, D.C., USA.

Chapitre 3 : Conclusion générale

Notre étude a d’abord permis d’apporter une perspective plus globale de l’entomofaune des cannebergières au Centre-du-Québec. L’identification, la biologie, le cycle de vie, l’abondance et l’impact des espèces nuisibles rencontrées en cannebergières sont bien documentés (Drolet et al., 2018; Leduc et al., 2004). En effet, l’attention pour la protection des plants est tout particulièrement portée sur les espèces nuisibles afin d’optimiser la qualité et la quantité des récoltes. En revanche, les ennemis naturels des ravageurs lépidoptères de la canneberge, notamment, les communautés de parasitoïdes de chenilles, étaient jusqu’à aujourd’hui totalement inconnues dans les cannebergières du Centre-du-Québec. Cette étude sur la biodiversité des ravageurs lépidoptères et de leurs parasitoïdes dans la culture de la canneberge au Centre- du-Québec est une première initiative dans ce domaine.

D’après nos résultats, au moins 25 espèces ou taxons encore à préciser au niveau spécifique de parasitoïdes hyménoptères et diptères sont associés à au moins une espèce hôte lépidoptère et agissent potentiellement dans la régulation des ravageurs. De ces parasitoïdes, 22 espèces (ou taxons) se sont attaquées à quatre des ravageurs primaires, M. sulphurea, X. nupera, R. naevana et S. sulfureana, pour lesquels des interventions phytosanitaires sont régulièrement nécessaires. Les trois autres espèces de parasitoïdes ont émergé d’espèces ravageurs secondaires, soit Orthosia hibisci, Amphipyra pyramidoides (Lepidoptera : Noctuidea) et Orgyia antiqua (Erebidae). À cette communauté s’ajoutent deux espèces (ou taxons) de parasitoïdes de S. sulfureana obtenues lors de collectes complémentaires au projet. Ainsi, un total de 27 espèces (ou taxons) de parasitoïdes de lépidoptères a été répertorié en 2012 et 2013 dans les cannebergières du Centre-du-Québec. En comparaison, trois espèces sont les mêmes que celles jusqu’ici rapportées en cannebergières : les braconides, O. americanus et M. trachynotus et la tachinide, E. tortricis collectés au New Jersey (Beckwith, 1938; Marucci & Moulter, 1992). Ces travaux contribuent donc à l’ajout de 24 nouvelles espèces (ou taxons) de parasitoïdes associées à une espèce lépidoptère dans la canneberge en Amérique du Nord. À notre connaissance, il s’agit de l’inventaire le plus exhaustif de parasitoïdes jamais réalisé pour cette culture. Additionnellement, six autres espèces (ou taxons) de parasitoïdes (quatre provenant du dispositif expérimental et deux des collectes complémentaires en 2012 et 2013) ont émergé pendant l’élevage des chenilles et ont été identifiées, mais leur hôte n’a pas pu être identifié au-delà de l’ordre (Lepidoptera). À cela s’ajoutent neuf nouvelles espèces (ou taxons) provenant uniquement des collectes du CETAQ. Cette richesse spécifique totalisant 42 espèces (ou taxons) représente de nouvelles informations taxonomiques substantielles des parasitoïdes de chenilles dans la culture de la canneberge au Centre-du-Québec (Annexe 10).

En rapport avec les collectes d’insectes, il est pertinent de souligner que lors de la première année d’échantillonnage de notre étude, les collectes n’ont pas été aussi fructueuses comparativement à la

deuxième année du projet. Les échantillonnages effectués dans des champs fixes ainsi qu’un effort d’échantillonnage réalisé sur un moins grand nombre de semaines ont possiblement limité le potentiel de collecte de ravageurs et par conséquent, de leurs parasitoïdes. À cet égard, nous croyons que les données de 2012 sous-estimeraient les communautés de parasitoïdes aux champs.

Cette étude a également comparé quantitativement la diversité des ravageurs lépidoptères et leurs parasitoïdes entre les deux modes de gestion des fermes (conventionnelle vs biologique). Selon notre première (1) hypothèse, la biodiversité des ravageurs lépidoptères serait différente entre les fermes sous gestion conventionnelle et celles sous gestion biologique puisque les stratégies de contrôle respectives à ces deux modes de gestion ne procurent pas la même efficacité. Les résultats obtenus appuient cette hypothèse et suggèrent que la gestion conventionnelle de la canneberge créerait un profil de ravageurs lépidoptères plus diversifié, avec des niveaux d’abondance faible à modéré comparativement à la gestion biologique où une seule espèce domine, R. naevana, avec des niveaux d’infestation élevés. Bien que des études supplémentaires soient nécessaires, il semblerait que les fermes sous gestion conventionnelle favoriseraient la présence de réservoirs d’hôtes pour les communautés de parasitoïdes. Ensuite, notre deuxième hypothèse stipulait que la communauté globale des parasitoïdes, tout comme le parasitisme des cinq espèces primaires, seraient similaires pour les deux modes de gestion basé sur le potentiel écotoxicologique des insecticides chimiques et biologiques. En effet, lorsque des interventions phytosanitaires sont nécessaires, les deux régies utilisent des produits à large spectre. Les résultats obtenus soutiennent cette hypothèse puisque les variables mesurées, indices de biodiversité des parasitoïdes et taux de parasitisme, n’étaient pas statistiquement différentes entre les deux régies au cours des deux années de l’étude. Par ailleurs, nos analyses révèlent que le taux de parasitisme est directement dépendant de l’espèce hôte, ce qui démontre clairement l’importance de la ressource « hôte » dans la dynamique des populations. Il est en effet bien connu que la présence et l’abondance d’un hôte ou plusieurs hôtes susceptibles dans un lieu donné déterminent l’établissement des parasitoïdes et la probabilité de parasitisme (Landis et al., 2000; Rusch et al., 2017). Parmi les ravageurs primaires parasités, l’espèce dominante sur les fermes biologiques R. naevana a été significativement moins parasitée, alors que les trois espèces, M. sulphurea, X. nupera et S. sulfureana, plus abondantes sur les fermes conventionnelles, ont été des hôtes plus parasités. Enfin, nos suivis de la biodiversité des insectes à travers les semaines durant l’été 2013 confirment la relation étroite entre les cycles de vies des hôtes et de leurs parasitoïdes.

Ces nouvelles informations renforcent les connaissances essentielles pour le perfectionnement la lutte intégrée et l’élaboration de programmes de lutte biologique dans cette culture. L’identification d’espèces parasitoïdes naturellement présentes en cannebergières représente des opportunités de progrès futurs,

particulièrement dans le domaine de la lutte biologique conservative. La lutte conservative est la stratégie de lutte biologique la plus étroitement liée aux principes écologiques fondamentaux qui expliquent l’équilibre entre les niveaux trophiques de la chaîne alimentaire. Déjà, notre étude confirme la probabilité de parasitisme des ravageurs lépidoptères sans aucun effort particulier pour protéger ou améliorer l’établissement des parasitoïdes dans les cannebergières du Centre-du-Québec. En effet, les taux de parasitisme ont été de 7% à 64% selon l’espèce hôte et pour les cinq espèces primaires, les taux moyens annuels de parasitisme ont été de 20% sur les fermes sous gestion biologique et ont atteint jusqu’à 40% sur celles sous gestion conventionnelle. Ces données donnent un aperçu prometteur de la régulation naturelle des ravageurs par les parasitoïdes de l’agroécosystème des cannebergières.

Une fois implanté, un champ de canneberges peut produire pendant plusieurs dizaines d’années (Eck, 1990) et la pérennité de la culture représente un milieu propice à une dynamique favorable au contrôle naturel des ravageurs. Un autre atout est que la canneberge est une plante native et les espèces de sa faune entomologique, y compris les ennemis naturels sont des espèces bien adaptées aux conditions climatiques du milieu (Ehler, 1998). En contrepartie, la canneberge est une culture intensive à grande échelle et à haute productivité qui vise à répondre aux standards élevés des marchés compétitifs de l’agroalimentaire et dans ce contexte d’agro-industrie, les pesticides demeurent, malgré tout, des outils phytosanitaires obligatoires. En matière d’homologation, les défis sont de développer des insecticides ayant un mode d’action avec une grande spécificité dans le but de minimiser les effets néfastes sur les arthropodes bénéfiques du milieu. Le maintien d’un dépistage assidu et rigoureux ainsi que l’usage judicieux de pesticides efficaces et sélectifs sont des actions à privilégier pour protéger et promouvoir l’établissement des communautés d’ennemis naturels à la ferme. De plus, il est prioritaire d’accentuer les recherches sur des méthodes de lutte variées compatibles avec la lutte biologique conservative comme la lutte culturale, la confusion sexuelle, la technique des mâles stériles ou la lutte biologique augmentative. D’autre part, les développements importants des dernières années au Québec et ailleurs, résultent en la simplification du paysage et à l’expansion d’une monoculture à partir de milieux naturels. Les plans d’aménagement sont conçus pour utiliser le territoire de façon à optimiser la rentabilité de la culture et par conséquent, les sites de production sont relativement pauvres en diversité végétale. Au Québec, les efforts d’amélioration de la biodiversité de plantes florifères en cannebergières sont limités et ceux réalisés jusqu’à présent étaient essentiellement axés sur les pollinisateurs (Chagnon et al., 2007; Martel & Asselin, 2001), bien que l’apport de pollen et de nectar provenant de sources diversifiées soit également important pour l’établissement des communautés d’ennemis naturels. Un travail de sensibilisation et de vulgarisation basé sur la recherche s’avère nécessaire avant la mise en place de divers types d’aménagements à grande échelle. À titre d’exemples, le maintien d’habitats naturels au sein des exploitations, les talus de digues et de réservoirs hydriques ainsi que des aménagements variés, tels que des

haies, corridors ou îlots composés d’espèces d’arbres, d’arbustes et de plantes florales seraient des lieux stratégiques pour accroître la biodiversité végétale sur les cannebergières.

Les défis de la lutte biologique sont de gérer efficacement les populations d'organismes bénéfiques pour assurer leur capacité à atténuer les populations d’organismes nuisibles tout en composant avec des contraintes environnementales, règlementaires et économiques (Vincent et al., 2007). Les considérations à prendre en compte sont nombreuses, et les besoins en recherche, multiples, en vue de promouvoir des pratiques de gestion écologiques pour soutenir les populations d’ennemis naturels et potentiellement accroître les services de régulation des ravageurs dans les cannebergières.

Il est avant tout nécessaire de connaître l’ensemble des communautés d’ennemis naturels de l’agroécosystème des cannebergières et leurs interactions avec les ravageurs (Rusch et al., 2017). Notre étude apporte des notions nouvelles sur les parasitoïdes de chenilles de lépidoptères et sur le parasitisme naturel de cinq espèces primaires. La réalisation d’inventaires additionnels est autant essentielle pour connaître la richesse spécifique, la taille des populations et le rôle écosystémique des autres groupes fonctionnels d’ennemis naturels des cannebergières incluant, les communautés des parasitoïdes de d’autres ravageurs lépidoptères comme A. vaccinii ou des ravageurs d'autres ordres comme A. musculus ou D. oxycoccana, de parasitoïdes d’œufs ou de pupes de lépidoptères ou d’autres ordres ainsi que des arthropodes prédateurs. Aussi, la taxonomie complexe, particulièrement pour le groupe des parasitoïdes, rend difficile l'identification précise des espèces ce qui a pour conséquence de limiter leur utilisation dans des programmes de lutte biologique (Gurr & You, 2016; Haran et al., 2018). En effet, plusieurs des parasitoïdes identifiables de notre étude n’ont pas pu être identifiés et sont provisoirement distingués morphologiquement (sp.1, sp.2, etc.). Les technologiques récentes avec caractérisation moléculaire permettront des avancées intéressantes du domaine de la systématique.

La gestion de la lutte conservative requiert également une compréhension approfondie de la biologie et de l'écologie des ennemis naturels. Par exemple, cette discipline demande de connaître leurs exigences en ressources pour la reproduction et la survie, de savoir comment ils se dispersent et sont distribués à travers la saison et comment les pratiques de gestion à la ferme (p. ex. usages de pesticides ou de l’inondation printanière) peuvent affecter la dynamique des populations et inévitablement, d’intégrer la biodiversité fonctionnelle sur les sites de production pour répondre à leurs besoins en abris et en nourriture (Rusch et al., 2017).

Tout comme les autres productions agricoles, la canneberge fait face à de nombreux défis touchant, notamment, l’environnement, les changements climatiques, les espèces exotiques envahissantes, la salubrité des aliments, les règlementations et restrictions sur l’usage d’intrants de plus en plus sévères, les exigences et la compétition des marchés ainsi que l’acceptabilité sociale. L’avenue plus écologique qu’est la lutte biologique conservative pourrait certainement contribuer à la progression de l’industrie et son développement durable. Notre projet ouvre la voie vers cette possibilité et les nouvelles connaissances acquises sur les ennemis naturels seront importantes pour l’élaboration de stratégies de lutte contre des ravageurs-clé de la canneberge.

Bibliographie

AAC, 2013. Profil de la culture de la Canneberge au Canada. Programme de réduction des risques liés aux pesticides (PRRP), Centre de la lutte antiparasitaire, Agriculture et Agroalimentaire Canada (AAC), Ottawa, ON. Disponible sur http://www.agr.gc.ca/fra/?id=1421952620095 (accédé octobre 2018). Allen H.W., 1962. Parasites of the oriental fruit moth in the Eastern United States. Technical bulletin No 1265, U.S. Dept. of Agriculture. Wash D.C. Disponible sur https://naldc- legacy.nal.usda.gov/naldc/catalog.xhtml?id=CAT87201216&start=0&searchText=Technical+bulletin+ No+1265&searchField=&sortField=&seriesFacet=Technical+bulletin (accédé octobre 2018) Altieri M.A., Cure J.R. et Garcia M.A., 1993. The role and enhancement of parasitic hymenoptera biodiversity in agroecosystems. In: LaSalle & Gauld, (Ed.), Hymenoptera and biodiversity. CAB International. Wallingford, Oxon. pp. 257-275. Altieri M.A., 1999. The ecological role of biodiversity in agroecosystems. Agriculture, Ecosystems & Environment 74, 19-31. Altieri M.A., Nicholls C.I. et Fritz M.A., 2005a. Manage insects on your farm a guide to ecological strategies. Sustainable Agriculture Network. Beltsville, MD. 119 pages. Disponible sur http://www.sare.org/Learning-Center/Books/Manage-Insects-on-Your-Farm (accédé octobre 2018) Altieri M.A., Ponti L. et Nicholls C.I., 2005b. Manipulating vineyard biodiversity for improved insect pest management: case studies from northern California. International Journal of Biodiversity Science & Management 1, 191-203. APCQ, 2018. L'industrie - Statistiques. Association des producteurs de canneberges du Québec (APCQ), Notre Dame de Lourdes, QC. Disponible sur http://www.notrecanneberge.com/Industrie/Infos/statistiques.html (accédé octobre 2018). Arnaud P.H., Jr. , 1978. A host-parasite catalog of North American Tachinidae (Diptera). Miscellaneous Publication 1319. U.S. Dept. of Agriculture. Miscellaneous Publication No. 1319. Science and Education Administration, U.S. Dept. of Agriculture., Wash D.C. Averill A.L., Sylvia M.M., Kusek C.C. et DeMoranville C.J., 1997. Flooding in cranberry to minimize insecticide and fungicide inputs. American Journal of Alternative Agriculture 12, 50-54. Averill A.L. & Sylvia M.M., 1998. Cranberry insects of the Northeast. A Guide to identification, biology and management. University of Massachusetts Cranberry station, East Wareham, MA. 112 pages. Disponible sur http://www.umass.edu/cranberry/downloads/Cranberry%20Insects%20of%20the%20NorthEast.Averill .Sylvia.Franklin.2000.pdf (accédé octobre 2018) Averill A.L., Caruso F.L., DeMoranville C.J., Jeranyama P., LaFleur J., McKenzie K., Rinta L., Sandler H.A. et Wick B., 2008. Cranberry production: a guide for Massachusetts. University of Massachusetts Cranberry Station, East Wareham, MA. Disponible sur http://ag.umass.edu/cranberry/publications- resources/cranberry-production-guide (accédé octobre 2018) Avery A.A., 2006. Organic pesticide use: what We know and don't know about use, toxicity, and environmental impacts. In: Crop Protection Products for Organic Agriculture. American Chemical Society, pp. 58-77. Bahlai C.A., Xue Y., McCreary C.M., Schaafsma A.W. et Hallett R.H., 2010. Choosing organic pesticides over synthetic pesticides may not effectively mitigate environmental risk in soybeans. PLoS ONE 5, e11250. Baker T.C., Dittl T. et Mafra-Neto A., 1997. Disruption of sex pheromone communication in the blackheaded fireworm in Wisconsin cranberry marshes by using MSTRS devices. Journal of Agricultural Entomology 14, 449-457. Barbosa P. & Caldas A., 2007. Seasonal patterns of parasitism and differential susceptibility among species in macrolepidopteran assemblages on Salix nigra (Marsh) and Acer negundo L. Ecological Entomology 32, 181-187. Barrette E., 2001. Biologie des visiteurs des fleurs dans la culture de la canneberge (Vaccinium macrocarpon Aiton.). Mémoire (M.Sc.). Faculté des Sciences et de Génie. Université Laval, Québec, Qc. 71 pages.

Bauce E., Kumbasli M., Frankenhuyzen K.v. et Carisey N., 2006. Interactions among white spruce tannins, Bacillus thuringiensis subsp. kurstaki, and spruce budworm (Lepidoptera: Tortricidae), on larval survival, growth, and development. Journal of Economic Entomology 99, 2038-2047. Beckwith C.S., 1938. Sparganothis sulfureana Clem., a cranberry pest in New Jersey. Journal of Economic Entomology 31(2):253-256. Bengtsson J., Ahnstrom J. et Weibull A.C., 2005. The effects of organic agriculture on biodiversity and abundance: a meta-analysis. Journal of Applied Ecology 42, 261-269. Bergman H.F., 1921. The effect of cloudiness on the oxygen content of water and Its significance in cranberry culture. American Journal of Botany Vol. 8, No. 1 (Jan., 1921), 50-58. Bianchi F.J.J.A., Booij C.J.H. et Tscharntke T., 2006. Sustainable pest regulation in agricultural landscapes: a review on landscape composition, biodiversity and natural pest control. Proceedings of the Royal Society B. Biological Sciences 273, 1715-1727. Binet M. & Laperrière L., 1996. Bulletin technique d'information sur la production écologique de la canneberge. Groupe HBA experts-conseils S.E.N.C., Saint-Hyacinthe et Société d'agriculture de Nicolet (Div.B), Manseau, QC. Boivin G., 2001. Parasitoïdes et lutte biologique: paradigme ou panacée ? VertigO - la revue électronique en sciences de l'environnement [En ligne], Volume 2 Numéro 2 | octobre 2001. Disponible sur http://vertigo.revues.org/4096 (accédé octobre 2018). Boller E.F., Avilla J., Joerg E., Malavolta C., Wijnands F.G. et Esbjerg P., 2004. Integrated production: principles and technical guidelines. Bulletin OILB/SROP 27, 1-12. Bonin S., 2009. Régie agroenvironnementale de l'irrigation dans la production de canneberges (Vaccinium macrocarpon Ait.). Mémoire (M.Sc.). Faculté des Sciences de l'Agriculture et de l'Alimentation, Université Laval, Québec, QC. 102 pages. Booth S.R., Tanigoshi L. et Dewes I., 2000. Potential of a dried mycelium formulation of an indigenous strain of Metarhizium anisopliae against subterranean pests of cranberry. Biocontrol Science and Technology 10, 659-668. Booth S.R., Tanigoshi L.K. et Shanks C.H., Jr., 2002. Evaluation of entomopathogenic nematodes to manage root weevil larvae in Washington State cranberry, strawberry, and red raspberry. Environmental Entomology 31, 895-902. Brown A.O. & McNeil J.N., 2006. Fruit production in cranberry (Ericaceae: Vaccinium macrocarpon): a bet- hedging strategy to optimize reproductive effort. American Journal of Botany 93, 910-916. Cane J.H., Schiffhauer D. et Kervin L.J., 1996. Pollination, foraging, and nesting ecology of the leaf-cutting bee Megachile (Delomegachile) addenda (Hymenoptera: Megachilidae) on cranberry beds. Annals of the Entomological Society of America 89: 361–367. Cane J.H. & Schiffhauer D., 2001. Pollinator genetics and pollination: do honey bee colonies selected for pollen-hoarding field better pollinators of cranberry Vaccinium macrocarpon? Ecological Entomology 26, 117-123. Cane J.H. & Schiffhauer D., 2003. Dose-response relationships between pollination and fruiting refine pollinator comparisons for cranberry (Vaccinium macrocarpon [Ericaceae]). American Journal of Botany 90, 1425-1432. Caron J., Pelletier V., Kennedy C.D., Gallichand J., Gumiere S., Bonin S., Bland W.L. et Pepin S., 2017. Guidelines of irrigation and drainage management strategies to enhance cranberry production and optimize water use in North America. (Special Issue: Precision agriculture and soil and water management in cranberry production.). Canadian Journal of Soil Science 97, 82-91. Caruso F.L. & Ramsdell D.C., 1995. Compendium of blueberry and cranberry diseases. APS Press, St. Paul, MN. 87 pages. CETAQ. non publié. Club Environnemental et Technique Atocas Québec (CETAQ). Notre-Dame-de-Lourdes, QC. Téléphone: 819 385-4242; Courriel de correspondance: [email protected] Chagnon M., Girard M. et Leblanc H., 2007. Gestion et aménagement des pollinisateurs de la canneberge: vers un rendement accru. Programme recherche appliquée, innovation et transfert du CDAQ, No. 2216. Centre de référence en agriculture et agroalimentaire du Québec (CRAAQ). Disponible sur

https://www.agrireseau.net/apiculture/documents/CDAQ%20Canneberge%20Rapport%20Pollinisatio n%202007.pdf (accédé octobre 2018). Clausen C.P., 1940. Entomophagous Insects. McCraw-Hill, NY. Clément C.-C., 2016. Élaboration de normes nutritives pour la canneberge au Québec. Innovation et Progrès en Agroalimentaire au Centre-du-Québec (INPACQ), ministère de l'Agriculture, des Pêcheries et de l'Alimentation du Québec (MAPAQ), Victoriaville, QC. Disponible sur http://www.mapaq.gouv.qc.ca/fr/Regions/centreduquebec/journeesinpacq/Pages/Archives- ConferencesINPACQCanneberges.aspx (accédé octobre 2018). Cockfield S.D. & Mahr D.L., 1992. Flooding cranberry beds to control blackheaded fireworm (Lepidoptera: Tortricidae). Journal of Economic Entomology 85, 2383-2388. Communications personnelles: L. Kummer. 2017. Ocean Spray Cranberries Inc. Babcock, WI. Téléphone: (715) 884-6471; Courriel de correspondance: [email protected] Conover W.J. & Iman R.L., 1981. Rank transformations as a bridge between parametric and nonparametric statistics. The American Statistician 35, 124-129. Conover W.J., 1999. Practical nonparametric statistics. John Wiley & Sons, NY. Cook S.M., Zeyaur R.K. et John A.P., 2007. The use of Push-Pull Strategies in Integrated Pest Management. Annual Review of Entomology 52 : 375-400. Cossentine J.E., Zurowski C.L. et Smirle M.J., 2010. Impact of spinosad on ichneumonid-parasitized Choristoneura rosaceana larvae and subsequent parasitoid emergence. Entomologia Experimentalis et Applicata 136, 116-122. Cuddeford V., Langer J., Hyslop C., Cass L., Schwartz J.-L. et Goettel M., 2007. Spinosad – un biopesticide hautement compatible dans les systèmes de lutte intégrée. Dossiers Biocontrôle, numéro 11, septembre 2007. World Wildlife Fund, Canada, Réseau Biocontrôle et Agriculture et Agroalimentaire Canada. Disponible sur http://publications.gc.ca/collections/collection_2009/agr/A27-31-11-2007F.pdf (accédé octobre 2018). Cutler G.C., Gariepy T.D., De Silva E.C.A. et Hillier N.K., 2015. High rates of parasitism of blueberry spanworm (Lepidoptera: Geometridae) by Ichneumonidae and Tachinidae in commercial lowbush blueberry fields. J Pest Sci (2015) 88:219–223. Dasch C.E., 1979. Ichneumon-Flies of America North of Mexcio: 7. Subfamily Cremastinae. The American Entomological Institute, MI. 300 pages. Deland J.-P., Roy M., Tremblay M. et Allard F., 2009. Évaluation du Delegate, un nouvel insecticide à risques environnementaux réduits, pour le contrôle de deux des principaux insectes ravageurs de la canneberge. Programme de soutien à l’innovation horticole (PSIH). No. PSIH08-2-914, ministère de l’Agriculture, des Pêcheries et de l’Alimentation du Québec (MAPAQ). Disponible sur http://www.mapaq.gouv.qc.ca/SiteCollectionDocuments/Recherche_Innovation/Petitsfruits/Fichedetra nsfertPSIH08-2-914.pdf (accédé octobre 2018). Deland J.-P., Vanoosthuyse F. et Cormier D., 2014. Évaluation de l'efficacité des insecticides biologiques azadirachtine et B.thuringiensis var. kurstaki pour lutter contre la tordeuse des canneberges dans la production de canneberges. Programme Innovbio, No. 10-INNO1-14, ministère de l'Agriculture, des Pêcheries et de l'Alimentation (MAPAQ). Agri-Réseau, Centre de référence en agriculture et agroalimentaire du Québec (CRAAQ). Disponible sur https://www.agrireseau.net/agriculturebiologique/documents/Rapport%20final%202014%20projet%20 Canneberge%20AZA%20et%20BT%2010-INNO1-14_DC.pdf (accédé octobre 2018). Delaplane K.S. & Mayer D.F., 2000. Crop pollination by bees: Cranberry. CAB International, Wallington, Oxon, pp. 219-222. DeMoranville C.J. & Sandler H.A., 2000. Best Management Practices Guide. University of Massachusetts Cranberry Station, East Wareham, MA. Disponible sur http://ag.umass.edu/cranberry/publications- resources/best-management-practices (accédé octobre 2018). DeMoranville C.J., Sandler H.A., Shumaker D.E., Averill A.L., Caruso F.L., Sylvia M.M. et Pober D.M., 2005. Fall flooding for management of cranberry fruitworm (Acrobasis vaccinii) and dewberry (Rubus hispidus) in Massachusetts cranberry production. Crop Protection 24, 999-1006.

DeMoranville C.J., 2007. Nutrition management for producing bogs. In: Sylvia and Guerin, (Ed.), Cranberry chart book-Management guide for Massachusetts. University of Massachusetts Cranberry Station, East Wareham, MA, pp. 37-45. Desjardins È.-C. & Fournier V., 2012. Influence d’un aménagement écologique sur l’entomofaune des bleuetières. Programme de soutien à l’innovation en agroalimentaire (PSIA), ministère de l’Agriculture, des Pêcheries et de l’Alimentation du Québec (MAPAQ) et Agriculture et Agroalimentaire Canada (AAC). Disponible sur https://www.mapaq.gouv.qc.ca/SiteCollectionDocuments/Recherche_Innovation/Petitsfruits/807201.p df (accédé octobre 2018). Desneux N., Decourtye A. et Delpuech J.M., 2007. The sublethal effects of pesticides on beneficial arthropods. Annual Review of Entomology 52, 81-106. Desrouillères J. & Drolet I., 2017. Bilan des utilisations de pesticides dans la production de canneberges sous gestion conventionnelle. Club Envrionnemental et Technique Atocas Québec (CETAQ), Notre-Dame- de-Lourdes, QC. Deutsch A.E., Rodriguez-Saona C.R., Kyryczenko-Roth V., Sojka J., Zalapa J.E. et Steffan S.A., 2014. Degree-day benchmarks for Sparganothis sulfureana (Lepidoptera: Tortricidae) development in cranberries. Journal of Economic Entomology 107, 2130-2136. Dittl T.D. & Kummer L.D., 1997. Major cranberry insect pests of Wisconsin. University of Wisconsin-Madison Libraries. Madison, WI. Disponible sur http://researchguides.library.wisc.edu/c.php?g=177896&p=1171103 (accédé octobre 2018). Drolet I., 2005. Projet d'encadrement favorisant la biodiversité, l'utilisation de stratégies de lutte antiparasitaire diversifiées et l'application judicieuse de matières fertilisantes dans la production de canneberges biologiques. Programme de soutien au développement de l’agriculture biologique (PSDAB), No. 03- BIO-41 (Bibliothèque et archives nationales) ministère de l'Agriculture, des Pêcheries et de l'Alimentation du Québec (MAPAQ). Drolet I. & Bournival M., 2006. Essai d’efficacité des insecticides Success et Entrust pour lutter contre la pyrale des atocas (Acrobasis vaccinii Rilay) dans la culture de canneberges. Programme de soutien à l’innovation horticole (PSIH) No. PSIH04-2-216, ministère de l’Agriculture, des Pêcheries et de l’Alimentation du Québec (MAPAQ). Disponible sur https://www.agrireseau.net/documents/71083/essai-d_efficacite-des-insecticides-success-et-entrust- pour-lutter-contre-la-pyrale-des-atocas-acrobasis-vaccinii-riley-dans-la-culture-de- canneberges?p=344&sid=&r=technique (accédé octobre 2018). Drolet I., Guilbert A., Pilote R., Deland J.-P. et Allard F., 2007. Étude d’efficacité de l’insecticide Altacor pour lutter contre la pyrale des atocas (Acrobasis vaccinii) et la tordeuse des canneberges (Rhopobota naevana) dans la culture de la canneberge au Québec. Centre de la lutte antiparasitaire, No. AAFC07-050E, Agriculture et Agroalimentaire Canada (AAC), Ottawa, ON. Drolet I., 2011. Évaluation de l’efficacité de l’insecticide Cyazypyr 10SE (Cyantraniliprole) pour le contrôle de la pyrale des atocas (Acrobasis vaccinii) dans la culture de la canneberge au Québec. Centre de la lutte antiparasitaire, No. AAFC09-051E-365, Agriculture et Agroalimentaire Canada (AAC), Ottawa, ON. Drolet I. & Firlej A., 2016. Inondation printanière des bassins de canneberges comme moyen de lutte au charançon des atocas, un insecte en émergence au Québec. Programme Prime Vert, No. CETA-1- 13-1675, ministère de l'Agriculture, des Pêcheries et de l'Alimentation (MAPAQ). Agri-Réseau, Centre de référence en agriculture et agroalimentaire du Québec (CRAAQ). Disponible sur http://www.irda.qc.ca/fr/projets/inondation-printaniere-des-bassins-de-canneberges-comme-moyen- de-lutte-au-charancon-des-atocas-un-insecte-en-emergence/ (accédé octobre 2018). Drolet I., Landry J.-F. et Moisan-De Serres J., 2018. Insectes ravageurs de la canneberge au Québec : Guide d'identification (2ème édition). Programme Prime Vert No. CETA-2-15-1722, ministère de l'Agriculture des Pêcheries et de l'Alimentation du Québec (MAPAQ), Agriculture et Agroalimentaire Canada (AAC), Centre de référence en agriculture et agroalimentaire du Québec (CRAAQ). 202 pages.

Duval J. & Weill A., 2007. Manuel des intrants bio ; un recueil des intrants commerciaux autorisés en production végétale biologiques et disponibles au Québec. Club Bio-Action, Montérégie-est, Québec, Canada. Dyck V.A. & Gardiner M.G.T., 1992. Sterile-insect release program to control the codling moth Cydia pomonella (L.) (Lepidoptera: Olethreutidae) in British Columbia, Canada. Acta Phytopathologica et Entomologica Hungarica 27, 219-222. Eck P., 1990. The American cranberry. Rutgers University Press, New Brunswick, NJ. 420 pages. Eggleton P. & Gaston K.J., 1990. 'Parasitoid' species and assemblages: convenient definitions or misleading compromises? Oikos 59, 417-421. Ehler L.E., 1998. Conservation Biological control: past, present and future. In: Barbosa, P., (Ed.), Conservation Biological Control, Academic Press, San Diego pp. 1–8. Ehler L.E., 2006. Integrated pest management (IPM): definition, historical development and implementation, and the other IPM. Pest Management Science 62, 787-789. Eilenberg J. & Hokkanen H.M.T., 2006. An ecological and societal approach to biological control, Chapter 1: Concepts and visions of biolgocal control. Springer Netherlands, Dordrecht. 322 pages. Evans E. & Spivak M., 2006. Effects of honey bee (Hymenoptera: Apidae) and bumble bee (Hymenoptera: Apidae) presence on cranberry (Ericales: Ericaceae) pollination. Journal of Economic Entomology 99, 614-620. Fadamiro H.Y., Cosse A.A., Dittl T. et Baker T.C., 1998. Suppression of mating by blackheaded fireworm (Lepidoptera: Tortricidae) in Wisconsin cranberry marshes by using MSTRS devices. Journal of Agricultural Entomology 15, 377-386. Fahrig L., 2017. Ecological responses to habitat fragmentation per se. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics 48, 1-23. Fitzpatrick S.M. & Troubridge J.T., 1993. Fecundity, number of diapause eggs, and egg size of successive generations of the blackheaded fireworm (Lepidoptera: Tortricidae) on cranberries. Environmental Entomology 22, 818-823. Fitzpatrick S.M., Troubridge J.T. et Maurice C., 1994. Parasitoids of blackheaded fireworm (Rhopobota naevana Hbn.) larvae on cranberries, and larval escape behaviour. Journal of the Entomological Society of British Columbia 91, 73-74. Fitzpatrick S.M., Troubridge J.T., Maurice C. et White J., 1995. Initial studies of mating disruption of the blackheaded fireworm of cranberries (Lepidoptera: Tortricidae). Journal of Economic Entomology 88, 1017-1023. Fitzpatrick S.M., Troubridge J.T. et Maurice C., 2004. Pheromone released from polyvinyl chloride dispensers disrupts mate-finding and pheromone-source location by Rhopobota naevana (Lepidoptera: Tortricidae) in cranberries. Canadian Entomologist 136, 91-108. Fitzpatrick S.M., 2007. Survival of submerged larvae of cranberry girdler, Chrysoteuchia topiaria, in the laboratory. Crop Protection 26, 1810-1816. Fitzpatrick S.M., 2009a. Cranberry Insects: Ecology and Management, in: Pimentel, D. (Ed), Encyclopedia of Pest Management. Taylor and Francis, New York. Published online. Fitzpatrick S.M., 2009b. Insect life histories in fruit, shoot and root environments of cranberry and blueberry. Acta Hortic. 810, 231–249., pp. 231-250. Fitzpatrick S.M., Wong W., Elsby M. et van Dokkumburg H., 2015. Integrated pest management for cranberries in western Canada (2nd edition). BC Cranberry Marketing Commission, Abbotsford, BC. 43 pages. Flanders S.E., 1950. Regulation of ovulation and egg disposal in the parasitic Hymenoptera. Canadian Entomologist 82, 134–140. Fournier F. & Boivin G., 1998. Selection and use of Trichogramma spp. for the biological control of Acrobasis vaccinii and Sparganothis sulfureana in cranberry production. Cranberry Research Compilation. Cranberry Institute, Wareham, MA, 1998, 11: 161-166.

Fournier F. 2003. Application automnale du parasitoïde Trichogramma sibericum pour lutter contre la tordeuse des canneberges (Rhopobota naevana). Communications personnelles. [email protected] Fournier F. & Brodeur L., 2007. Contrôle biologique de la mouche de l’oignon (delia antiqua) dans la production d’oignons à l’aide de lâchers d’insectes stériles produits en insectaire. Programme Prime Vert No. PHYD-1-SPP-04-009, ministère de l'Agriculture, des Pêcheries et de l'Alimentation du Québec (MAPAQ). Disponible sur https://www.agrireseau.net/references/6/Strat_phyto/V11_RapportFinal009.pdf (accédé octobre 2018). Franklin H.J., 1951. Cranberry insects in Massachusetts, Parts II-VII. Massachusetts Agricultural Experiment Station, East Wareham, MA. Fuentealba A., Bauce E. et Dupont A., 2015. Bacillus thuringiensis efficacy in reducing spruce budworm damage as affected by host tree species. Journal of Pest Science 88, 593-603. Gaines-Day H.R. & Gratton C., 2015. Biotic and abiotic factors contribute to cranberry pollination Journal of Pollination Ecology, 15(3), 2015, 15-22. Gaines-Day H.R. & Gratton C., 2016. Crop yield is correlated with honey bee hive density but not in high- woodland landscapes. Agriculture, Ecosystems & Environment 218, 53-57. Garcia R., Caltagirone L.E. et Gutierrez A.P., 1988. Comments on a Redefinition of Biological Control. BioScience Vol. 38 692-694 Gardiner M.M., Landis D.A., Gratton C., Schmidt N., O'Neal M., Mueller E., Chacon J. et Heimpel G.E., 2010. Landscape composition influences the activity density of Carabidae and Arachnida in soybean fields. Biological Control 55, 11-19. Gervais A., 2015. Biodiversité des pollinisateurs dans les cannebergières : effets des pratiques culturales, du type de sol et de l'habitat naturel. Mémoire (M.Sc.). Faculté des Sciences de l'Agriculture et de l'Alimentation, Université Laval, Québec, QC. 140 pages. Gervais A., Sheffield C., Fournier V. et Chagnon M., 2017. Assessing wild bee biodiversity in cranberry agroenvironments: influence of natural habitats. Journal of Economic Entomology, 110(4): 1424- 1432. Girard M., 2009. La pollinisation de la canneberge par trois pollinisateurs : l'abeille domestique, le bourdon fébrile et la mégachile de la luzerne. Maîtrise (M.Sc.). Biologie. Université du Québec à Montréal (UQAM), Montréal, QC. 58 pages. Gliessman S.R. & Engles E., 2006. Agroecology : the ecology of sustainable food systems (2nd edition). CRC Press, Boca Raton, FL. 371 pages. Godfray H.C.J., 1994. Parasitoids : behavioral and evolutionary ecology. Princeton University Press, N.J. 473 pages. Goulet H. & Huber J.T., 1993. Hymenoptera of the world : an identification guide to families. Research Branch, Agriculture Canada, Ottawa, ON. 668 pages. Greenhill M., Cole P. et Griffin D., 2015. Evaluation of pyrethrum for use in integrated pest management in protected cropping - a review of recent research in Australia. Acta Horticulturae; 1073, 137-142. Gumiere S.J., Lafond J.A., Hallema D.W., Périard Y., Caron J. et Gallichand J., 2014. Mapping soil hydraulic conductivity and matric potential for water management of cranberry: Characterisation and spatial interpolation methods. Biosystems Engineering 128, 29-40. Gurr G.M., Wratten S.D. et Barbosa P., 2000. Success in conservation biological control of arthropods. In: Gurr G. & Wratten S., (Ed.), Measures of Success in Biological Control. Kluwer Academic Publishers, Dordrecht, pp. 105-132. Gurr G.M., Wratten S.D. et Altieri M.A., 2004. Ecological engineering for pest management: Habitat manipulation for arthropods. CSIRO Publishing, Collingwood, VIC. Gurr G.M., Landis D.A. et Gardiner M., 2009. Recent advances in conservation biological control. USDA, Forest Health Technology Enterprise Team. Morgantown, VA. Gurr G.M. & You M., 2016. Conservation biological control of pests in the molecular era: new opportunities to address old constraints. Frontiers in Plant Science 7.

Hajek A.E., 2004. Natural enemies : an introduction to biological control. Cambridge, UK ; New York, NY : Cambridge University Press. 378 pages. Hale J., 2000. L'usage des pesticides en lutte intégrée. Dans le cadre du colloque sur la lutte intégrée en serre produire, fleurir et nourrir avec la lutte biologique et intégrée en serre. Organisé par le Centre de Référence en Agriculture et Agroalimentaire du Québec (CRAAQ). Disponible sur https://www.agrireseau.net/horticulture- serre/documents/Jenni%20Hale%20Trad%E2%80%A6%20AGRIR%C3%89SEAU.pdf (accédé octobre 2018). Haran J., Delvare G., Vayssieres J.F., Benoit L., Cruaud P., Rasplus J.Y. et Cruaud A., 2018. Increasing the utility of barcode databases through high-throughput sequencing of amplicons from dried museum specimens, an example on parasitic hymenoptera (Braconidae). Biological Control 122, 93-100. Hayes A.E., Fitzpatrick S.M. et Webster J.M., 1999. Infectivity, distribution, and persistence of the entomopathogenic nematode Steinernema carpocapsae all strain (Rhabditida: Steinernematidae) applied by sprinklers or boom sprayer to dry-pick cranberries. Journal of Economic Entomology 92, 539-546. Heimpel G.E. & Collier T.R., 1996. The evolution of host-feeding behaviour in insect parasitoids. Biological Reviews of the Cambridge Philosophical Society 71, 373-400. Henderson D.E., Li S.Y. et Prasad R., 2001. Rhopobota naevana (Hübner), blackheaded fireworm (Lepidoptera: Tortricidae). In: Mason P.G & Huber J.T., (Ed.), Biological Control Programmes in Canada, 1981-2000. CABI Publishing, Wallingford, pp. 242-246. Heuvel J.E.v. & Davenport J.R., 2006. Growth and carbon partitioning in cranberry uprights as influenced by nitrogen supply. Hortscience 41, 1552-1558. Heuvel J.E.v. & DeMoranville C.J., 2009. Competition between vegetative and reproductive growth in cranberry. Hortscience 44, 322-327. Hole D.G., Perkins A.J., Wilson J.D., Alexander I.H., Grice P.V. et Evans A.D., 2005. Does organic farming benefit biodiversity? Biological Conservation 122, 113-130. Huber J. 2014. Entomologie systématique: Fiche d'identification. Service national d’identification du Canada d'insectes, d'arachnides et de nématodes. Centre de recherches, Agriculture et Agroalimentaire Canada (AAC). Ottawa, ON. Courriel de correspondance: [email protected] Jervis M.A., Kidd N.A.C., Fitton M.G., Huddleston T. et Dawah H.A., 1993. Flower visiting by hymenopteran parasitoids. Journal of Natural History 27: 67–105. Judd G.J.R. & Gardiner M.G.T., 2005. Towards eradication of codling moth in British Columbia by complimentary actions of mating disruption, tree banding and sterile insect technique: five-year study in organic orchards. Crop Protection 24, 718-733. Judd G.J.R., Arthur S., Deglow K. et Gardiner M.G.T., 2011. Operational mark-release-recapture field tests comparing competitiveness of wild and differentially mass-reared codling moths from the Okanagan- Kootenay sterile insect program. Canadian Entomologist 143, 300-316. Julian J.J., 1988. First record of parasites reared from Sparganothis sulfureana (Lepidoptera: Tortricidae). Entomological News 99, 81-84. Karem J., Woods S.A., Drummond F. et Stubbs C., 2010. The relationships between Apocrita wasp populations and flowering plants in Maine's wild lowbush blueberry agroecosystems. Biocontrol Science and Technology 20, 257-274. Kienzle J., Krismann A., Zimmer M., Eisenreich F., Haseloff E., Zebitz C.P.W., Berger J. et Benduhn B., 2018. Evaluation and improvement of measures for the enhancement of biodiversity in German organic orchards. Foerdergemeinschaft Oekologischer Obstbau e V (FOEKO), Weinsberg. Klassen W., 2005. Area-Wide Integrated Pest Management and the Sterile Insect Technique. In: Dyck, V.A., Hendrichs, J., Robinson, A.S., (Eds.), Sterile Insect Technique: Principles and Practice in Area-Wide Integrated Pest Management. Springer Netherlands, Dordrecht, pp. 39-68. Klassen W. & Curtis C.F., 2005. History of the Sterile Insect Technique. In Dyck, V. A. Hendrichs, J. and Robinson, A. S. (Eds.), Sterile Insect Technique: Principles and Practice in Area-Wide Integrated Pest Management. Springer Netherlands, Dordrecht, pp. 3-36.

Koppenhofer A.M., Rodriguez-Saona C.R., Polavarapu S. et Holdcraft R.J., 2008. Entomopathogenic nematodes for control of Phyllophaga georgiana (Coleoptera: Scarabaeidae) in cranberries. Biocontrol Science and Technology 18, 21-31. Kovach J., Petzoldt C., Degni J. et Tette J., 1992. A method to measure the environmental impact of pesticides. New York’s Food and Life Sciences Bulletin, 1-8. Krombein K.V., 1979. Catalog of hymenoptera in America north of Mexico / prepared cooperatively by specialists on the various groups of Hymenoptera under the direction of Karl V. Krombein [et al.] vol. 1-3. Smithsonian Institution Press., Washington, D.C. Landis D.A., Wratten S.D. et Gurr G.M., 2000. Habitat management to conserve natural enemies of arthropod pests in agriculture. Annual Review of Entomology 45, 175-201. Landis D.A., Menalled F.D., Costamagna A.C. et Wilkinson T.K., 2005. Manipulating plant resources to enhance beneficial arthropods in agricultural landscapes. Weed Science 53, 902-908. Leduc I., Turcotte C. et Allard F., 2004. Manuel de lutte intégrée de la canneberge de l’Est canadien. Gouvernement du Canada: Santé Canada, Agence de réglementation de la lutte antiparasitaire, Ottawa, ON. 136 pages. Disponible sur http://www.publications.gc.ca/site/fra/244774/publication.html (accédé octobre 2018) Lemoine M., 2004. Encadrement technique adapté à la production de canneberges biologiques. Programme de soutien au développement de l’agriculture biologique (PSDAB), No. 02-BIO-40 (Bibliothèque et archives nationales), ministère de l'Agriculture, des Pêcheries et de l'Alimentation du Québec (MAPAQ). Letourneau D.K., Allen S.G.B. et Stireman J.O., III, 2012. Perennial habitat fragments, parasitoid diversity and parasitism in ephemeral crops. Journal of Applied Ecology 49, 1405-1416. Lewis W.J., Stapel J.O., Cortesion A.M. et Takasu K., 1998. Understanding how parasitoids balance food and host needs: Importance to biological control. Biological Control 11:175–183. Li S.Y. & Henderson D.E., 1993. Response of Trichogramma sp. nr. sibericum (Hymenoptera: Trichogrammatidae) to age and density of its natural hosts, the eggs of Rhopobota naevana (Lepidoptera: Tortricidae). Journal of the Entomological Society of British Columbia 90, 18-24. Li S.Y., Sirois G.M., Luczynski A. et Henderson D.E., 1993. Indigenous Trichogramma (Hym.: Trichogrammatidae) parasitizing eggs of Rhopobota naevana (Lep.: Tortricidae) on cranberries in British Columbia. Entomophaga 38, 313-315. Li S.Y., Henderson D.E. et Myers J.H., 1994. Selection of suitable Trichogramma species for potential control of the blackheaded fireworm infesting cranberries. Biological Control 4, 244-248. Long S.J., Richardson P.N. et Fenlon J.S., 2000. Influence of temperature on the infectivity of entomopathogenic nematodes (Steinernema and Heterorhabditis spp.) to larvae and pupae of the vine weevil Otiorhunchus sulcatus (Coleoptera: Curculionidae). Nematology 2: 309-317. Mackenzie K.E., 1994. The foraging behaviour of honey bees (Apis mellifera L) and bumble bees (Bombus spp.) on cranberry (vaccinium macrocarpon Ait). Apidologie 25, 375-383. Mahr D. & Baker T.C., 2001. Mating disruption for insect control: Where are we? University of Wisconsin. Madison, WI. Disponible sur https://www.researchgate.net/publication/267228024_MATING_DISRUPTION_FOR_INSECT_CONT ROL_WHERE_ARE_WE (accédé octobre 2018). Maniania N.K., 2017. Evaluation of entomopathogenic fungi against adult cranberry weevils. Crop Defenders. Maidstone, ON. Marchand S., 2004. Diagnostics sol-plante pour la gestion du phosphore dans la production de la canneberge. Mémoire (M.Sc.). Faculté des Sciences de l'Agriculture et de l'Alimentation, Univeristé Laval, Québec, QC. 55 pages. Marino P.C., Landis D.A. et Hawkins B.A., 2006. Conserving parasitoid assemblages of North American pest Lepidoptera: does biological control by native parasitoids depend on landscape complexity? Biological Control 37, 173-185. Marshall E.J.P., 2003. The role of weeds in supporting biological diversity within crop fields. Weed research: 2003 43, 77–89.

Martel V. & Asselin R., 2001. Aménagement de jardins de fleurs dans les cannebergières: des plantes qui attirent les bourdons. Ministère de l’Agriculture, des Pêcheries et de l’Alimentation, Direction régionale du Centre-du-Québec, Nicolet, QC. Marucci P.E. 1953. The Sparganothis Fruitworm in New Jersey. Proceedings of the 83rd American Cranberry Growers' Association Meeting. Pemberton, NJ, pp. 6–13 Marucci P.E. & Moulter H.J., 1992. Biological control of Sparganothis fruitworm on cranberries in New Jersey. Cranberries 56(4): 11-15. McAlpine J.F., 1981. Manual of Nearctic Diptera. Research Branch, Agriculture Canada, Ottawa, ON. McGregor R. & Henderson D., 1998. The influence of oviposition experience on response to host pheromone in Trichogramma sibericum (Hymenoptera: Trichogrammatidae). Journal of Insect Behavior 11, 621- 632. McGregor S.E., 1976. Insect pollination of cultivated crop plants. Agriculture Handbook, Agricultural Research Service, US Department of Agriculture, Washington, D.C. (496):viii + 411 pages. McManus P.S., 1999. Cottonball disease of cranberry. University of Wisconsin-Madison and University of Wisconsin-Extension, Cooperative Extension. Madison WI. Disponible sur https://fruit.wisc.edu/wp- content/uploads/sites/36/2011/06/Cottonball-Disease-of-Cranberry-1.pdf. Mertz F.P. & Yao R.C., 1990. Saccharomyces spinosa sp. nov. isolated from soil collected in a sugar mill rum still. International Journal of Systematic Bacteriology 40, 34-39. Mills N., 2003. Parasitoids. In: Resh, V.H., Cardé, R.T., (Eds.), Encyclopedia of insects. Elsevier/Academic Press, Amsterdam. xxxiii, 1132 pages. Nealis V. & Conder N., 2016. La lutte biologique avec le Bacillus thuringiensis (B.t.). Ressources naturelles Canada. Gouvernement du Canada, Victoria, CB. Disponible sur https://www.rncan.gc.ca/forets/feux- insectes-perturbations/principaux-insectes/13402 (accédé octobre 2018). Néron R., Deland J.-P., Drolet I. et Painchaud J., 2013. Guide d’identification des mauvaises herbes de la canneberge. Centre de références en agriculture et agroalimentaire du Québec (CRAAQ). Nettles W.C., 1987. Eucelatoria bryani (Diptera: Tachinidae): effect on fecundity of feeding on hosts.Environmental Entomology 16, 437-440. Nicholls C.I., Altieri M.A. et Ponti L., 2008. Enhancing plant diversity for improved insect pest management in northern California organic vineyards. Acta Horticulturae 785, 263-278. Nicholls C.I. & Altieri M.A., 2013. Plant biodiversity enhances bees and other insect pollinators in agroecosystems. A review. Agronomy for Sustainable Development 33, 257-274. Noyes J.S., 2001. Interactive catalogue of world Chalcidoidea 2001. Taxapad 2012; Scientific names for information management. Ottawa, ON. Disponible sur http://www.taxapad.com/ (accédé octobre 2018). O’Hara J.E. & Wood D.M., 2004. Catalogue of the Tachinidae (Diptera) of America north of Mexico. Memoirs on Entomology, International 18: iv + 410 pages. Disponible sur http://www.nadsdiptera.org/Tach/Nearctic/CatNAmer/Home/CatNAmerhome.html (accédé octobre 2018) O’Hara J.E., 2005. A review of the tachinid parasitoids (Diptera: Tachinidae) of Nearctic Choristoneura species (Lepidoptera: Tortricidae), with keys to adults and puparia. Zootaxa 938, 1–46. O’Hara J.E., 2008. Tachinid flies (Diptera: Tachinidae). In: Capinera, J.L., (Ed.), Encyclopedia of Entomology (2nd edition). Springer Netherlands, Dordrecht. pp. 3675–3686. Ode P.J. & Hardy I.C.W., 2008. Parasitoid sex ratios and biological control. In: Wajnberg, E., Bernstein, C., van Alphen, J.J.M.E., (Eds.), Behavioural Ecology of Insect Parasitoids: From Theoretical Approaches to Field Applications. Blackwell, Oxford. pp. 253–291. Office des normes générales du Canada, 2018. Systèmes de production biologique. Listes des substances permises (CAN/CGSB-32.311-2015). Gouvernement du Canada. Gatineau, QC. Disponible sur http://www.publications.gc.ca/site/fra/9.854646/publication.html (accédé octobre 2018). Orr N., Shaffner A.J., Richey K. et Crouse G.D., 2009. Novel mode of action of spinosad: receptor binding studies demonstrating lack of interaction with known insecticidal target sites. Pesticide Biochemistry and Physiology 95, 1-5.

Pappas E. & Schaich K.M., 2009. Phytochemicals of cranberries and cranberry products: characterization, potential health effects, and processing stability. Crit. Rev. Food Sci. Nutr. 2009, 49, 741–781. Patten K. & Metzger C., 2009. Cranberry Pest Management with OP Alternative Insecticides. Acta Horticulturae 810, 411–415. Payette A., 2013a. First record of the bee Melitta americana (Smith) (Hymenoptera: Melittidae) for Quebec and Canada. Canadian Field Naturalist 127, 60-63. Payette A., 2013b. Contribution à l’inventaire des espèces d’abeilles (Hymenoptera : Apoidea) dans des cultures de la canneberge à gros fruits, Vaccinium macrocarpon, de la province du Québec. Rapport d’inventaire pour le ministère de l'Agriculture des Pêcheries et de l'Alimentation (MAPAQ), Collections entomologiques et recherche, Insectarium de Montréal, QC. Disponible sur https://www.agrireseau.net/documents/86287/contribution-a-l_inventaire-des-especes-d_abeilles- hymenoptera-apoidea-dans-des-cultures-de-la-canneberge-a-gros-fruits-vaccinium-macrocarpon-de- la-pr (accédé octobre 2018). Peck O., 1963. A Catalogue of the Nearctic Chalcidoidea (Insecta: Hymenoptera). Memoirs of the Entomological Society of Canada 95, 5-1092. Pelletier D., Boivin G. et Fournier F., 2001. Utilisation de trichogrammes pour le contrôle biologique de la pyrale des atocas (Acrobasis vaccinii) et de la tordeuse soufrée de la canneberge (Sparganothis sulfureara). 128e réunion annuelle de la Société d'enthomologie du Québec (SEQ), Beloeil, QC. Pelletier V., Gallichand J. et Caron J., 2013. Effect of soil water potential threshold for irrigation on cranberry yield and water productivity. Transactions of the ASABE 56, 1325-1332. Pelletier V., Gallichand J., Caron J., Jutras S. et Marchand S., 2015a. Critical irrigation threshold and cranberry yield components. Agricultural Water Management 148, 106-112. Pelletier V., Gallichand J., Gumiere S., Pepin S. et Caron J., 2015b. Water table control for increasing yield and saving water in cranberry production. Sustainability 7, 10602-10619. Phillips K.N., 2012. A comparison of bumble bees (Bombus spp.) and honey bees (Apis mellifera) for the pollination of Oregon cranberries (Ericaceae: Vaccinium macrocarpon). Master’s Thesis. Oregon State University, Corvallis, OR. 99 pages. Poirier I., 2010. La canneberge au Québec et au Centre-du-Québec ; un modèle de développement durable, à la conquête de nouveaux marchés. Publications ministère de l’Agriculture des Pêcherie et de l’Alimentation (MAPAQ), Direction régionale du Centre-du-Québec, QC. Disponible sur http://www.mapaq.gouv.qc.ca/fr/Pages/Details-Publication.aspx?docid=DDJ7DZ3RAA3J-202-493 (accédé octobre 2018). Polavarapu S., Lonergan G., Peng H. et Neilsen K., 2001. Potential for mating disruption of Sparganothis sulfureana (Lepidoptera: Tortricidae) in cranberries. Journal of Economic Entomology 94, 658-665. Prasad R.P., Roitberg B.D. et Henderson D., 1999. The effect of rearing temperature on flight Initiation of Trichogramma sibericum Sorkina at ambient temperatures. Biological Control; 1999. 16(3):291-298. 23 ref. Prasad R.P., Roitberg B.D. et Henderson D.E., 2002. The effect of rearing temperature on parasitism by Trichogramma sibericum Sorkina at ambient temperatures. Biological Control 25, 110-115. Puttler B., 1961. Biology of Hyposoter exiguae (Hymenoptera: Ichneumonidae), a parasite of Lepidopterous larvae. Annals of the Entomological Society of America 54, 25-30. Quicke D.L.J., 2003. Hymenoptera (Ants, Bees, Wasps). In: Resh, V.H., Cardé, R.T., (Eds.), Encyclopedia of insects. Elsevier/Academic Press, Amsterdam, pp. xxxiii, 1132 pages. Ratnadass A. & Deguine J.-P., 2013. Plantes cultivées versus plantes sauvages. In: Sauvion, N., Calatayud, P.-A., Thiéry, D., Marion-Poll, F., (Eds.), Interactions insectes-plantes. Ird éditions, Marseille, pp. 183- 196. Ratti C.M., Higo H.A., Griswold T.L. et Winston M.L., 2008. Bumble bees influence berry size in commercial Vaccinium spp. Cultivation in British Columbia. The cannadian entomologist. 140 : 348-363. Raymond B., Johnston P.R., Wright D.J., Ellis R.J., Crickmore N. et Bonsall M.B., 2009. A mid‐gut microbiota is not required for the pathogenicity of Bacillus thuringiensis to diamondback moth larvae. Environmental microbiology. Volume11, Issue10 (October 2009), 2556-2563.

Rioux M.-C., 2018. Portrait-diagnostic sectoriel de la canneberge au Québec. Direction du développement des secteurs agroalimentaires, Sous-ministériat à la transformation et aux politiques bioalimentaires, ministère de l’Agriculture, des Pêcheries et de l’Alimentation du Québec (MAPAQ). Disponible sur https://www.mapaq.gouv.qc.ca/fr/md/Publications/Pages/Details- Publication.aspx?guid=%7B8dc6888f-b40e-46fc-814d-97b4ecc36141%7D (accédé octobre 2018). Rodriguez-Saona C., Wanumen A., Salamanca J., Holdcraft R. et Kyryczenko-Roth V., 2016. Toxicity of insecticides on various life stages of two tortricid pests of cranberries and on a non-target predator. Insects 7, 15. Rusch A., Bommarco R. et Ekbom B., 2017. Chapter Ten - Conservation Biological Control in Agricultural Landscapes. In: Sauvion, N., Thiéry, D., Calatayud, P.-A., (Eds.), Advances in Botanical Research. Academic Press, pp. 333-360. SAgE pesticides, 2018. Effets toxiques des matières actives. Ministère de l'Agriculture, des Pêcheries et de l'Alimentation du Québec (MAPAQ), ministère du Développement durable, de l'Environnement et de la Lutte contre les changements climatiques (MDDELCC), Institut national de santé publique du Québec (INSPQ) et Centre de référence en agriculture et agroalimentaire du Québec (CRAAQ). Disponible sur www.sagepesticides.qc.ca (accédé octobre 2018). Salgado V.L., 1998. Studies on the mode of action of spinosad: insect symptoms and physiological correlates. Pesticide Biochemistry and Physiology 60, 91-102. Sandler H.A. & Mason J., 1997. Evaluation of three bioinsecticides for control of lepidopteran pests in cranberries. Acta Horticulturae 446, 447–455. Sandler H.A., 2008. Challenges in intergrated pest management for Massachusetts cranberry production: a historical perspective to inform the futur. In: Burton E. N. & Williams P. V., (Ed.), Crop Protection Research Advances. Nova Science Publishers Inc, NY, pp. 21-55. Santé Canada, 2013. Programme d'extension du profil d'emploi pour usages limités. Agence de réglementation de la lutte antiparasitaire (ARLA), Gouvernement du Canada, Ottawa, ON. Disponible sur https://www.canada.ca/fr/sante-canada/services/securite-produits-consommation/pesticides-lutte- antiparasitaire/agriculteurs-utilisateurs-commerciaux/programme-extension-profil-emploi-usages- limites.html (accédé octobre 2018). Santé Canada, 2018. Recherche dans les étiquettes de pesticides. Agence de réglementation de la lutte antiparasitaire (ARLA), Gouvernement du Canada, Ottawa, ON. Disponible sur http://www.hc- sc.gc.ca/ahc-asc/branch-dirgen/pmra-arla/index-fra.php (accédé octobre 2018). Saunders M.E. & Luck G.W., 2018. Interaction effects between local flower richness and distance to natural woodland on pest and beneficial insects in apple orchards. Agricultural and Forest Entomology 20, 279-287. Shanks C.H.J. & Agudelo-Silva F., 1990. Field pathogenicity and persistence of heterorhabditid and steinernematid nematodes (Nematoda) infecting black vine weevil larvae (Coleoptera: Curculionidae) in cranberry bogs. Journal of Economic Entomology, 107-110. Sigsgaard L., Warlop F., Herz A., Tchamitcian M., Pfiffner L., Kelderer M., Jamar L., Kruzynska D., Korsgaard M., Tasin M. et Ozolina-Pole L., 2017. EcoOrchard - collecting existing knowledge and generating new knowledge on functional biodiversity of organic orchards. IOBC/WPRS Bulletin 122, 147-150. Simard L., 2001. Contrôle biologique du hanneton européen et de l’anneleur de la canneberge à l'aide de nématodes entomopathogènes. Mémoire (M. Sc.). Faculté des Sciences de l'Agriculture et de l'Alimentation, Université Laval, Québec, QC. 89 pages. Simard L., Belair G. et Brodeur J., 2002. Susceptibility of cranberry girdler to entomopathogenic nematodes. Canadian Entomologist 134: 329-330. Simser D., 1994. Parasitism of cranberry fruitworm (Acrobasis vaccinii; Lepidoptera: pyralidae) by endemic or released Trichogramma pretiosum (Hymenoptera: Trichogrammatidae). Great Lakes Entomologist; 1994. 27(4):189-196. Singleton M. & Mahr D. 2011. Assessing biological impacts of IPM adoption by the Wisconsin cranberry industry: final report. Wisconsin Cranberry School 2011 proceedings. Stevens Point, WI. pp. 1-6.

Sisterson M.S. & Averill A.L., 2002. Costs and benefits of food foraging for a braconid parasitoid. Journal of Insect Behavior 15, 571-588. Sisterson M.S. & Averill A.L., 2003. Interactions between parasitized and unparasitized conspecifics: parasitoids modulate competitive dynamics. Oecologia 135, 362-371. Statistique Canada, 2018. Tableau 32-10-0364-01: Estimations, production et valeur à la ferme des fruits frais et pour la conserve. Gouvernement du Canada. Disponible sur http://www.statcan.gc.ca/pub/22-003- x/2011002/related-connexes-fra.htm (accédé octobre 2018). Steffan S., Singleton M., Sojka J. et Zalapa J., 2012. Removal of arthropods in the spring “Trash Floods”. Cranberry Crop Management Newsletter, University of Wisconsin-Extension. Volume XXV, Issue 7, August 7, 2012. Steffan S., 2015. Multi-species mating disruption in cranberries. Cranberry Entomology Laboratory (CEL), USDA-ARS, Madison, WI. Steffan S.A., Chasen E.M., Deutsch A.E. et Mafra-neto A., 2017. Multi-Species Mating Disruption in Cranberries (Ericales: Ericaceae): Early Evidence Using a Flowable Emulsion Journal of Insect Science. 2017;17(2):54. doi:10.1093/jisesa/iex025. Suraweera D.D., Groom T. et Nicolas M.E., 2015. Impact of elevated atmospheric carbon dioxide and water deficit on flower development and pyrethrin accumulation in pyrethrum. Procedia Environmental Sciences 29, 5-6. Teerink J. & Carlson R.B. 1988. Sparganothis sulfureana as a possible model for introduced biological control agents. Proceedings of Leafy Spurge Annual Meeting, Rapid City, SD. July 13-14, 1988. pp. 54-55. Teixeira L.A.F. & Averill A.L., 2006. Evaluation of flooding for cultural control of Sparganothis sulfureana (Lepidoptera: Tortricidae) in cranberry bogs. Environmental Entomology 35, 670-675. Thomson L.J. & Hoffmann A.A., 2009. Vegetation increases the abundance of natural enemies in vineyards. Biological Control 49, 259-269. Townes H., 1969-71. Memoirs of the American Entomological Institute. The genera of Ichneumonidae, parts 1, 2, 3. The American Entomological Institute (AEI). MI. 300 pages. Tyson R., Thistlewood H. et Judd G.J.R., 2007. Modelling dispersal of sterile male codling moths, Cydia pomonella, across orchard boundaries. Ecological Modelling 205, 1-12. Tyson R., Newton K.D., Thistlewood H. et Judd G., 2008. Mating rates between sterile and wild codling moths (Cydia pomonella) in springtime: A simulation study. Journal of Theoretical Biology 254, 319-330. USDA, 2018. Noncitrus Fruits and Nuts, 2017 Summary. National Agricultural Statistics Service. US Departement of Agriculture. Disponible sur http://usda.mannlib.cornell.edu/MannUsda/viewDocumentInfo.do?documentID=1113 (accédé octobre 2018). van Driesche R.G., Hoddle M. et Center T.D., 2008. Control of pests and weeds by natural enemies : an introduction to biological control. Blackwell Pub, Malden, MA. 473 pages. van Frankenhuyzen K. & Espinasse S., 2010. Observations on the feeding behaviour of late-instar larvae of Choristoneura fumiferana. Canadian Entomologist 142, 388-392. van Frankenhuyzen K., Liu Y. et Tonon A., 2010. Interactions between Bacillus thuringiensis subsp. kurstaki HD-1 and midgut bacteria in larvae of gypsy moth and spruce budworm. Journal of Invertebrate Pathology 103, 124-131. van Lenteren J.C., 2005. Early entomology and the discovery of insect parasitoids. (Special Issue: Discovery of the Parasitoid Lifestyle). Biological Control 32, 2-7. van Lenteren J.C., 2012. Internet Book of Biological Control (4th edition). Wageningen, The Netherlands. 182 pages. Disponible sur http://www.iobc- global.org/download/IOBC_InternetBookBiCoVersion6Spring2012.pdf (accédé octobre 2018). vanden Heuvel J.E. & Goffinet M.C., 2008. The effects of flood initiation timing and water temperature during flooding on nonstructural carbohydrate concentration and anatomy of cranberry. Hortscience 43, 338- 345. Vincent C., Goettel M.S. et Lazarovits G., (Eds.), 2007. Biological control; a global perspective. Case studies from around the world. CAB International/Agriculture and Agri-food Canada, Cambridge, MA.

Vivancos J., 2015. Nouvelle méthode d’identification génétique des principaux pathogènes responsables de la pourriture du fruit de canneberge. Les Journées sur l'innovation et le progrès en agroalimentaire au Centre-du-Québec (INPACQ), ministère de l'Agriculture des Pêchries et de l'Alimentation (MAPAQ), Victoriaville, QC. Disponible sur http://www.mapaq.gouv.qc.ca/SiteCollectionDocuments/Regions/CentreduQuebec/INPACQ2016/Con ferencesCanneberges/nouvellemethodedidentification.pdf (accédé octobre 2018). Vreysen M.J.B., Klassen W. et Carpenter J.E., 2016. Overview of technological advances toward greater efficiency and efficacy in sterile insect-inherited sterility programs against moth pests. (Special issue.). Florida Entomologist 99, 1-12. Wäckers F.L., van Rijn P.C.J. et Bruin J., 2005. Plant-provided food for carnivorous insects: a protective mutualism and its applications. Cambridge University Press. 370 pages. Wenninger E.J. & Averill A.L., 2006. Mating disruption of oriental beetle (Coleoptera: Scarabaeidae) in cranberry using retrievable, point-source dispensers of sex pheromone. Environmental Entomology 35, 458-464. Wharton R.A., Marsh P.M., Sharkey M.J. et Marsh P.M., 1997. Manual of the new world genera of the family Braconidae (Hymenoptera). International Society of Hymenopterists, Washington, D.C. Whitehouse T.S., Sial A.A. et Schmidt J.M., 2018. Natural enemy abundance in southeastern blueberry agroecosystems: distance to edge and impact of management practices. Environmental Entomology 47, 32-38. Wijnands F.G., Baur R., Malavolta C. et Gerowitt B. 2012. Integrated Pest Management - Design and application of feasible and effective strategies. Published in conjunction with the Conference: Integrated Pest Management: The way forward to sustainable agricultural production. Conference on reducing pesticide dependency, commemorating the 50 th anniversary of Rachel Carson's "Silent spring", 19 June 2012. Brussels, Belgium. Workmaster B.A.A., Palta J.P. et Roper T.R., 1995. Terminology for cranberry bud development and growth. University of Wisconsin-Madison, Madison, WI. Disponible sur https://s3.wp.wsu.edu/uploads/sites/2166/2018/01/Terminology-for-Cranberry-Bud-Development-and- Growth-1.pdf (accédé en janvier 2017). Yu D.S.K., 1997-2012. Global index for all living things. Disponible sur http://www.taxapad.com/global.php (accédé octobre 2018).

ANNEXES

Annexe 1 : P arasitoïdes des chenilles des espèces ravageurs primaires collectées dans des milieux autres que la culture de la canneberge.

Tableau 1-1 : Parasitoïdes (Hymenoptera et Diptera) associés au stade larvaire des hôtes Macaria sulphurea (Packard) (A), M. brunneata (Thunberg) (B), Xylena nupera (Linter) (C), Rhopobota naevana (Hübner) (D) et Sparganothis sulfureana (Clemens) (B) dont l’occurrence du parasitisme n’est pas directement liée à la culture de la canneberge (Vaccinium Macrocarpon Aiton). L’espèce Itoplectis conquisitor Say (*) s’attaque à son hôte lorsqu’il est en pupe.

A- Hôte: Macaria sulphurea (Packard) Distibution Famille Sous-famille Espèce Source(s) au Québec Hymenoptera (Apocrita-Ichneumonoidea) Ichenumonidae Ichneumoninae Ichneumon putus Cresson Yu 1997-2012

Yu 1997-2012 Ichenumonidae Ichneumoninae Vulgichneumon brevicinctor Say 

B- Hôte: Macaria brunneata (Thunber) Distibution Famille Sous-famille Espèce Source(s) au Québec Hymenoptera (Apocrita-Ichneumonoidea) Braconidae Rogadinae Aleiodes itamevorus Shaw & Marsh Yu 1997-2012

Yu 1997-2012 Braconidae Rogadinae Aleiodes sarceei Fortier  Hymenoptera (Apocrita-Chalcidoidea) Eulophidae Eulophinae Euplectrus bicolor Swederus Yu 1997-2012

C- Hôte: Xylena nupera (Linter) ou Xylena sp.1 Distibution Famille Sous-famille Espèce Source(s) au Québec Hymenoptera (Apocrita-Ichneumonoidea) Yu 1997-2012 Braconidae Microgastrinae Cotesia griffini Viereck  Yu 1997-2012 Braconidae Microgastrinae Cotesia xylina Say  Yu 1997-2012 Braconidae Meteorinae Meteorus pendulus Muller  Braconidae Microgastrinae Microplitis hyphantria Ashmead1 Krombein 1979

Diptera Tachinidae Exoristinae Compsilura concinnata Bouché1 Arnaud 1978  Tribu: Blondeliini Tachinidae Dexiinae Wagneria vernata Robineau- Arnaud 1978 1  Tribu: Voriini Desvoidy

D- Hôte: Rhopobota naevana (Hübner) Distibution Famille Sous-famille Espèce Source(s) au Québec Hymenoptera (Apocrita-Ichneumonoidea) Allen 1962; Krombein 1979; Yu Braconidae Macrocentrinae Hymenochaonia delicata Cresson  1997-2012 Braconidae Microgastrinae Apanteles longicauda Wesmael Yu 1997-2012

Braconidae Microgastrinae Apanteles sodalis Haliday Yu 1997-2012

Ichenumonidae Cremastinae Pristomerus vulnerator Panzer Yu 1997-2012

Allen 1962; Krombein 1979; Yu Ichenumonidae Cremastinae Temelucha forbesi Weed  1997-2012 Ichenumonidae Cremastinae Temelucha minor Cushman Allen 1962; Krombein 1979; Yu 1997-2012 Yu 1997-2012 Ichenumonidae Cremastinae Tranosema rostrale Brischke  Yu 1997-2012 Ichenumonidae Metopiinae Triclistus pallipes Holmgren  Yu 1997-2012 Ichenumonidae Tryphoninae Hercus fontinalis Holmgren  Hymenoptera (Apocrita-Chalcidoidea) Chrysidoidea Bethylynae Bethylus amoneus Krombein 1979

Eulophidae Eulophinae Colpoclypeus florus Walker Yu 1997-2012

Eulophidae Eulophinae Elasmus sp. Westwood Yu 1997-2012

Eulophidae Eulophinae Pediobius sp. Walker Yu 1997-2012

Torymidae Megastigminae Megastigmus brevicaudis Yu 1997-2012 Ratzeburg Torymidae Toryminae Torymus sp. Dalman Yu 1997-2012

Diptera Tachinidae Exoristinae Nemorilla pyste Walker Arnaud 1978  Tribu: Winthemiini

E- Hôte: Sparganothis sulfureana (Clemens) Distibution Famille Sous-famille Espèce Source(s) au Québec Hymenoptera (Apocrita-Ichneumonoidea) Krombein 1979 Braconidae Agathidinae Agathis calcarata Cresson  Yu 1997-2012 Braconidae Agathidinae Therophilus calcaratus Cresson  Yu 1997-2012 Braconidae Braconinae Habrobracon gelechiae Ashmead  Braconidae Microgastrinae Cotesia sp. Julian 1988

Braconidae Macrocentrinae Macrocentrus ancylivorus Rohwer Krombein 1979; Yu 1997-2012

E, suite Distibution Famille Sous-famille Espèce Source(s) au Québec Hymenoptera (Apocrita-Ichneumonoidea) Krombein 1979; Yu 1997-2012 Braconidae Microgastrinae Microgaster epagoges Gahan  Yu 1997-2012 Ichenumonidae Anomaloninae Habronyx aclerivorus Rohwer  Ichenumonidae Banchinae Glypta sp. Julian 1988

Yu 1997-2012 Ichenumonidae Banchinae Glypta rufofasciata Cresson  Ichenumonidae Cremastinae Temelucha difficilis Dasch Yu 1997-2012

Krombein 1979; Yu 1997-2012 Ichenumonidae Cremastinae Temelucha forbesi Weed  Allen 1962; Krombein 1979; Yu Ichenumonidae Cremastinae Temelucha platynotae Cushman  1997-2012 Krombein 1979; Yu 1997-2012 Ichenumonidae Ichneumoninae Diadromus helvolus Cresson  Ichenumonidae Metopiinae Chorinaeus funebris carinatus Julian 1988 Cresson Ichenumonidae Pimplinae Itoplectis conquisitor Say* Julian 1988

Yu 1997-2012 Ichenumonidae Pimplinae Scambus hispae Harris  Ichenumonidae Pimplinae Scambus tecumseh Viereck Krombein 1979

Yu 1997-2012 Ichenumonidae Tryphoninae Phytodietus burgessi Cresson  Yu 1997-2012 Ichenumonidae Tryphoninae Phytodietus vulgaris Cresson  Hymenoptera (Apocrita-Chalcidoidea) Yu 1997-2012 Chalcididae Chalcidinae Conura side Walker  Chalcididae Chalcidinae Spilochalcis flavopicta Cresson Krombein 1979

Chrysidoidea Bethylynae Goniozuz platynotae Ashmead Krombein 1979

Eulophidae Eulophinae Elachertus coxalis Howard Julian 1988

Yu 1997-2012 Eulophidae Eulophinae Elachertus fenestratus Nees  Diptera Exoristinae Julian 1988 Tachinidae Lixophaga sp. Townsend Tribu: Blondeliini Exoristinae Arnaud 1978 Tachinidae Nemorilla pyste Walker  Tribu: Winthemiini

Annexe 2 : Résultats des tests statistiques de l'indice de diversité de Shannon pour la communauté de ravageurs lépidoptères en 2012.

Tableau 2-1 : Table d'ANOVA (données brutes) de l'indice de diversité de Shannon des ravageurs lépidoptères (N = 529) en 2012.

Sources DL Num. DL Den. Valeur F Pr > F

Régies 1 6 0,750 0,4196 Méthodes 1 62 1,290 0,2604 Régies*Méthodes 1 62 0,250 0,6175 Semaines(méthodes) 8 62 1,910 0,0750

Tableau 2-2 : Table d'ANOVA (transformation des données en rangs) de l'indice de diversité de Shannon des ravageurs lépidoptères (N = 529) en 2012.

Sources DL Num. DL Den. Valeur F Pr > F

Régies 1 6 1,820 0,2259 Méthodes 1 62 3,010 0,0875 Régies*Méthodes 1 62 0,000 0,9484 Semaines(méthodes) 8 62 1,880 0,0801

Tableau 2-3 : Estimés de la moyenne et de l'erreur-type de l'indice de diversité de Shannon des ravageurs lépidoptères pour chacun des facteurs de l’interaction Modes de gestion*Méthodes en 2012 (non significatif). Estimés de la Régies Méthodes Erreur-type moyenne Régie biologique Filet fauchoir 0,242 0,095 Régie conventionnelle Filet fauchoir 0,271 0,095 Régie biologique Observation visuelle 0,111 0,062 Régie conventionnelle Observation visuelle 0,220 0,062

Tableau 2-4 : Estimés de la moyenne et de l'erreur-type de l'indice de diversité de Shannon des ravageurs lépidoptères obtenus à chaque semaine avec la méthode «Filet fauchoir» en 2012 (non significatif). Estimés de la Semaines Erreur-type moyenne 3e semaine de mai 0,017 0,116 4e semaine de mai 0,374 0,116 5e semaine de mai 0,378 0,116

Tableau 2-5 : Estimés de la moyenne et de l'erreur-type de l'indice de diversité de Shannon des ravageurs lépidoptères obtenus à chaque semaine avec la méthode «Observation visuelle» en 2012 (non significatif). Estimés de la Semaines Erreur-type moyenne 4e semaine de mai 0,137 0,116 5e semaine de mai 0,173 0,116 2e semaine de juin 0,405 0,116 3e semaine de juin 0,080 0,116 1e semaine de juillet 0,294 0,116 2e semaine de juillet 0,000 0,116 3e semaine de juillet 0,070 0,116

Annexe 3 : Résultats des tests statistiques de la densité des cinq espèces de ravageurs primaires en 2012.

Tableau 3-1 : Test exact de Man-Whitney pour comparer la densité des cinq espèces de ravageurs primaires (Macaria sulphurea (Packard), Macaria brunneata (Thunberg), Xylena nupera (Lintner), Rhopobota naevana (Hübner) et Sparganothis sulfureana (Clemens)) collectées au filet fauchoir sur les fermes sous gestions biologique et conventionnelle en 2012.

Espèces Deux-côtés Pr> = | S - Moyenne |

Macaria sulphurea (Packard) 0,4585 Macaria brunneata (Thunberg) 0,0447 Xylena nupera (Lintner) 0,1723 Rhopobota naevana (Hübner), 1ère génération 0,0392 Sparganothis sulfureana (Clemens), 1ère génération 1,0000

Tableau 3-2 : Test exact de Man-Whitney pour comparer la densité des deux espèces de ravageurs primaires de la famille des Tortricidae (1ère et 2ème générations de Rhopobota naevana (Hübner) et de Sparganothis sulfureana (Clemens)) échantillonnées par l'observation visuelle et la collecte de plants portant des symptômes typiques sur des fermes sous gestions biologique et conventionnelle en 2012.

Espèces Deux-côtés Pr> = | S - Moyenne |

Rhopobota naevana (Hübner), 1ère génération 0,0007 Rhopobota naevana (Hübner), 2ème génération 0,0002 Sparganothis sulfureana (Clemens), 1ère génération 0,7241 Sparganothis sulfureana (Clemens), 2ème génération 1,0000

Tableau 3-3 : Densité moyenne à l'acre des cinq espèces de ravageurs primaires (Macaria sulphurea (Packard), Macaria brunneata (Thunberg), Xylena nupera (Lintner), Rhopobota naevana (Hübner) et Sparganothis sulfureana (Clemens)) collectées au filet fauchoir sur les fermes sous gestion biologique et conventionnelle en 2012. Densité moyenne Régies Espèces Erreur-type à l'acre Régie biologique Macaria sulphurea (Packard) 5,45 5,45 Régie biologique Macaria brunneata (Thunberg) 0,00 -- Régie biologique Xylena nupera (Lintner) 62,42 18,67 Régie biologique Rhopobota naevana (Hübner), 1ère génération 111,76 51,62 Régie biologique Sparganothis sulfureana (Clemens), 1ère génération 0,00 -- Régie conventionnelle Macaria sulphurea (Packard) 257,60 225,82 Régie conventionnelle Macaria brunneata (Thunberg) 87,30 36,70 Régie conventionnelle Xylena nupera (Lintner) 302,44 120,75 Régie conventionnelle Rhopobota naevana (Hübner), 1ère génération 7,63 5,40 Régie conventionnelle Sparganothis sulfureana (Clemens), 1ère génération 7,16 7,16

Tableau 3-4 : Densité moyenne à l'acre des deux espèces de ravageurs primaires de la famille des Tortricidae (1ère et 2ème générations de Rhopobota naevana (Hübner) et de Sparganothis sulfureana (Clemens)) échantillonnées par l'observation visuelle et la collecte de plants portant des symptômes typiques sur les fermes en régie biologique et régie conventionnelle en 2012. Densité moyenne Régies Espèces Erreur-type à l'acre Régie biologique Rhopobota naevana (Hübner), 1ère génération 6119,18 1839,82 Régie biologique Sparganothis sulfureana (Clemens), 1ère génération 25,93 25,93 Régie conventionnelle Rhopobota naevana (Hübner), 1ère génération 657,94 372,29 Régie conventionnelle Sparganothis sulfureana (Clemens), 1ère génération 102,09 74,04

Régie biologique Rhopobota naevana (Hübner), 2ème génération 2631,77 605,90 Régie biologique Sparganothis sulfureana (Clemens), 2ème génération 90,75 90,75 Régie conventionnelle Rhopobota naevana (Hübner), 2ème génération 242,00 155,32 Régie conventionnelle Sparganothis sulfureana (Clemens), 2ème génération 0,00 --

Annexe 4 : Résultats des tests statistiques de l'indice de diversité de Shannon pour la communauté de ravageurs lépidoptères en 2013.

Tableau 4-1 : Table d'ANOVA (données brutes) de l'indice de diversité de Shannon des ravageurs lépidoptères (N = 968) en 2013.

Sources DL Num. DL Den. Valeur F Pr > F

Régies 1 14 12,87 0,0030 Méthodes 1 283 236,92 <0,0001 Régies*Méthodes 1 283 12,84 0,0004 Semaines(méthodes) 19 283 5,24 <0,0001

Tableau 4-2 : Table d'ANOVA (transformation des données en rangs) de l'indice de diversité de Shannon des ravageurs lépidoptères (N = 968) en 2013.

Sources DL Num. DL Den. Valeur F Pr > F

Régies 1 14 8,18 0,0126 Méthodes 1 283 243,04 <0,0001 Régies*Méthodes 1 283 7,83 0,0055 Semaines(méthodes) 19 283 3,91 <0,0001

Tableau 4-3 : Analyse de la valeur de F pour la contribution du mode de gestion dans l’interaction Modes de gestion*Méthodes obtenue en 2013.

Sources DL Num. DL Den. Valeur F Pr > F

Régie biologique 1 283 71,56 <0,0001 Régie conventionnelle 1 283 176,94 <0,0001

Tableau 4-4 : Analyse de la valeur de F pour la contribution de la méthode dans l’interaction Modes de gestion*Méthodes obtenue en 2013.

Sources DL Num. DL Den. Valeur F Pr > F

Filet fauchoir 1 283 20,46 <0,0001 Observation visuelle 1 283 0,46 0,4973

Tableau 4-5 : Analyse de la valeur de F pour la variation dans le temps (Semaines) selon la méthode (Filet fauchoir et Observation visuelle) en 2013.

Sources DL Num. DL Den. Valeur F Pr > F

Filet fauchoir 6 283 16,17 <0,0001 Observation visuelle 13 283 0,19 0,9992

Tableau 4-6 : Analyse de contraste de l’indice de Shannon entre les fermes sous un même mode de gestion en 2013.

Sources DL Num. DL Den. Valeur F Pr > F

Régie biologique 7 283 0,52 0,8170 Régie conventionnelle 7 283 0,8 0,5881

Tableau 4-7 : Estimés de la moyenne et de l'erreur-type de l'indice de diversité de Shannon des ravageurs lépidoptères pour chacun des facteurs de l’interaction Modes de gestion*Méthodes en 2013. Estimés de la Groupe de Régies Méthodes Erreur-type moyenne lettres Régie biologique Filet fauchoir 0,379 0,040 b Régie conventionnelle Filet fauchoir 0,633 0,040 a Régie biologique Observation visuelle 0,006 0,031 c Régie conventionnelle Observation visuelle 0,036 0,032 c

Tableau 4-8 : Estimés de la moyenne et de l'erreur-type de l'indice de diversité de Shannon des ravageurs lépidoptères obtenus à chaque semaine avec la méthode «Filet fauchoir» en 2013. Estimés de la Groupe de Semaines Erreur-type moyenne lettres 2e semaine de mai 0,172 0,070 d 3e semaine de mai 0,355 0,068 cd 5e semaine de mai 0,445 0,068 bc 1e semaine de juin 0,814 0,068 a 2e semaine de juin 0,887 0,068 a 3e semaine de juin 0,595 0,068 bc 4e semaine de juin 0,274 0,070 cd

Tableau 4-9 : Estimés de la moyenne et de l'erreur-type de l'indice de diversité de Shannon des ravageurs lépidoptères obtenus à chaque semaine avec la méthode «Observation visuelle» en 2013. Estimés de la Semaines Erreur-type moyenne 2e semaine de mai 0,002 0,070 3e semaine de mai 0,000 0,068 5e semaine de mai 0,000 0,068 1e semaine de juin 0,074 0,068 2e semaine de juin 0,043 0,068 3e semaine de juin 0,069 0,068 4e semaine de juin 0,000 0,070 1e semaine de juillet 0,043 0,068 2e semaine de juillet 0,000 0,070 3e semaine de juillet 0,056 0,068 4e semaine de juillet 0,000 0,081 5e semaine de juillet 0,000 0,068 1e semaine d'août 0,031 0,068 2e semaine d'août 0,000 0,085

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Annexe 5 : Résultats des tests statistiques de la densité des cinq espèces de ravageurs primaires en 2013.

Tableau 5-1 : Test exact par Monte carlo de Mann-Whitney pour comparer la densité des cinq espèces de ravageurs primaires (Macaria sulphurea (Packard), Macaria brunneata (Thunberg), Xylena nupera (Lintner), Rhopobota naevana (Hübner) et Sparganothis sulfureana (Clemens)) collectées au filet fauchoir sur les fermes en régie biologique et régie conventionnelle en 2013.

Espèces Deux-côtés Pr> = | S - Moyenne |

Macaria sulphurea (Packard) <0,0001 Macaria brunneata (Thunberg) 0,0005 Xylena nupera (Lintner) 0,0966 Rhopobota naevana (Hübner), 1ère génération <0,0001 Sparganothis sulfureana (Clemens), 1ère génération 0,0006

Tableau 5-2 : Test exact par Monte carlo de Mann-Whitney pour comparer la densité des deux espèces de ravageurs primaires de la famille des Tortricidae (1ère et 2ème générations de Rhopobota naevana (Hübner) et de Sparganothis sulfureana (Clemens)) échantillonnées par l'observation visuel et la collecte de plants portant des symptômes typiques sur des fermes en régie biologique et en régie conventionnelle en 2013.

Espèces Deux-côtés Pr> = | S - Moyenne |

Rhopobota naevana (Hübner), 1ère génération <0,0001 Rhopobota naevana (Hübner), 2ème génération <0,0001 Sparganothis sulfureana (Clemens), 1ère génération 0,0039 Sparganothis sulfureana (Clemens), 2ème génération 0,0003

Tableau 5-3 : Densité moyenne à l'acre des cinq espèces de ravageurs primaires (Macaria sulphurea (Packard), Macaria brunneata (Thunberg), Xylena nupera (Lintner), Rhopobota naevana (Hübner) et Sparganothis sulfureana (Clemens)) collectées au filet fauchoir sur les fermes sous gestions biologique et conventionnelle en 2013. Densité moyenne Régies Espèces Erreur-type à l'acre Régie biologique Macaria sulphurea (Packard) 22,08 11,95 Régie biologique Macaria brunneata (Thunberg) 1,64 1,64 Régie biologique Xylena nupera (Lintner) 103,26 21,55 Régie biologique Rhopobota naevana (Hübner), 1ère génération 172,28 45,33 Régie biologique Sparganothis sulfureana (Clemens), 1ère génération 0,00 -- Régie conventionnelle Macaria sulphurea (Packard) 133,00 27,53 Régie conventionnelle Macaria brunneata (Thunberg) 137,56 77,05 Régie conventionnelle Xylena nupera (Lintner) 182,78 36,05 Régie conventionnelle Rhopobota naevana (Hübner), 1ère génération 6,55 4,15 Régie conventionnelle Sparganothis sulfureana (Clemens), 1ère génération 35,03 12,88

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Tableau 5-4 : Densité moyenne à l'acre des deux espèces de ravageurs primaires de la famille des Tortricidae (1ère et 2ème générations de Rhopobota naevana (Hübner) et de Sparganothis sulfureana (Clemens)) échantillonnées par l'observation visuelle et la collecte de plants portant des symptômes typiques sur les fermes sous gestions biologique et conventionnelle au en 2013. Densité moyenne Régies Espèces Erreur-type à l'acre Régie biologique Rhopobota naevana (Hübner), 1ère génération 4960,25 1537,91 Régie biologique Sparganothis sulfureana (Clemens), 1ère génération 46,54 46,54 Régie conventionnelle Rhopobota naevana (Hübner), 1ère génération 267,60 121,19 Régie conventionnelle Sparganothis sulfureana (Clemens), 1ère génération 954,04 378,69

Régie biologique Rhopobota naevana (Hübner), 2ème génération 4576,98 1282,41 Régie biologique Sparganothis sulfureana (Clemens), 2ème génération 0,00 -- Régie conventionnelle Rhopobota naevana (Hübner), 2ème génération 758,42 700,56 Régie conventionnelle Sparganothis sulfureana (Clemens), 2ème génération 733,78 242,75

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Annexe 6 : Résultats des tests statistiques de l'indice de diversité de Shannon pour la communauté de parasitoïdes en 2012.

Tableau 6-1 : Table d'ANOVA (données brutes) de l'indice de diversité de Shannon des parasitoïdes (N = 34) en 2012 (41 cas de parasitisme dont 34 succès et sept échecs d’émergence).

Sources DL Num. DL Den. Valeur F Pr > F

Régies 1 6 0,13 0,7352

Tableau 6-2 : Table d'ANOVA (transformation des données en rangs) de l'indice de diversité de Shannon des parasitoïdes (N = 34) en 2012 (41 cas de parasitisme dont 34 succès et sept échecs d’émergence).

Sources DL Num. DL Den. Valeur F Pr > F

Régies 1 6 0,24 0,6394

Tableau 6-3 : Estimés de la moyenne et de l'erreur-type de l'indice de diversité de Shannon des parasitoïdes pour le facteur Modes de gestion (non significatif) en 2012. Estimés de la Régies Erreur-type moyenne Régie biologique 0,154 0,110 Régie conventionnelle 0,209 0,110

103

Annexe 7 : Résultats des tests statistiques de l'indice de diversité de Shannon pour la communauté de parasitoïdes en 2013.

Tableau 7-1 : Table d'ANOVA de l'indice de diversité de Shannon des parasitoïdes (N = 137) en 2013 (149 cas de parasitisme dont 137 succès et 12 échecs d’émergence).

Sources DL Num. DL Den. Valeur F Pr > F

Régies 1 14 1,22 0,2889 Semaines 6 29 2,73 0,0318 Régies*Semaines 6 29 0,95 0,4771

Tableau 7-2 : Estimés de la moyenne et de l'erreur-type de l'indice de diversité de Shannon des parasitoïdes pour le facteur simple Modes de gestion (non significatif) en 2013. Estimés de la Régies Erreur-type moyenne Régie biologique 0,239 0,143 Régie conventionnelle 0,448 0,124

Tableau 7-3 : Estimés de la moyenne et de l'erreur-type de l'indice de diversité de Shannon des parasitoïdes obtenus à chaque semaine en 2013. Estimés de la Groupe de Semaines Erreur-type moyenne lettres

5e semaine de mai 0,119 0,214 bc

1e semaine de juin 0,502 0,146 abc

2e semaine de juin 0,701 0,149 a

3e semaine de juin 0,696 0,250 ab

4e semaine de juin 0,055 0,217 c

1e semaine de juillet 0,092 0,194 bc

Regroupement des 0,239 0,169 bc semaines de juillet et août

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Annexe 8 : Résultats des tests statistiques sur le taux de parasitisme observé pour chacun des cinq ravageurs primaires en 2012.

Tableau 8-1 : Table d'ANOVA du taux de parasitisme en 2012

Sources DL Num. DL Den. Valeur F Pr > F

Régies 1 6 2,66 0,1541 Espèces 3 1 6 11,03 0,0074 Régies*Espèces 2 2 6 1,01 0,4172 1 Il y a cinq espèces de ravageurs primaires, mais l’une d'entre elles (Macaria brunneata) n'a eu aucun cas de parasitisme. Elle n'a pas été intégrée à l'analyse et donc l'analyse a été effectuée avec quatre espèces. 2 L’espèce Macaria sulphurea n'a pas eu de données de parasitisme sous gestion biologique. Ainsi, l’interaction Modes de gestion*Espèces, peut donc seulement être testée en considérant les trois autres espèces.

Tableau 8-2 : Tableau A7-2: Estimés de la moyenne et de l'erreur-type du taux de parasitisme obtenu pour le facteur simple Régies (non significatif) en 2012. Estimés de la Régies Erreur-type moyenne Régie biologique 0,20 0,10 Régie conventionnelle 0,40 0,08

Tableau 8-3 : Estimés de la moyenne et de l'erreur-type du taux de parasitisme obtenu pour le facteur simple Espèces en 2012. Estimés de Groupe de Espèces Erreur-type la moyenne lettres Macaria sulphurea (Packard) 0,14 0,05 b Macaria brunneata (Thunberg) 0,00 -- Xylena nupera (Lintner) 0,64 0,10 a Rhopobota naevana (Hübner) 0,07 0,03 b Sparganothis sulfureana (Clemens) 0,36 0,20 ab

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Annexe 9 : Résultats des tests statistiques du taux de parasitisme observé pour chacun des cinq ravageurs primaires en 2013.

Tableau 9 : Table d'ANOVA du taux de parasitisme observé en 2013.

Sources DL Num.1 DL Den. Valeur F Pr > F

Régies 1 14 0,96 0,3435 Espèces 3 25 22,58 <0,0001 Régies*Espèces 3 25 1,26 0,3099 1 Il y a cinq espèces de ravageurs primaires, mais l’une d'entre elle (Macaria brunneata) n'a eu aucun cas de parasitisme. Elle n'a pas été intégrée à l'analyse et donc l'analyse a été effectuée avec quatre espèces.

Tableau 9-2 : Estimés de la moyenne et de l'erreur-type du taux de parasitisme obtenu pour le facteur Modes de gestion (non significatif) en 2013. Estimés de la Régies Erreur-type moyenne Régie biologique 0,28 0,10 Régie conventionnelle 0,40 0,06

Tableau 9-3 : Estimés de la moyenne et de l'erreur-type du taux de parasitisme obtenu pour le facteur Espèces en 2013. Estimés de Groupe de Espèces Erreur-type la moyenne lettres

Macaria sulphurea (Packard) 0,22 0,07 bc

Macaria brunneata (Thunberg) 0,00 0,00

Xylena nupera (Lintner) 0,61 0,06 a

Rhopobota naevana (Hübner) 0,10 0,03 c

Sparganothis sulfureana (Clemens) 0,59 0,21 ab

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Annexe 10 : Compilation des espèces ou taxons de parasitoïdes des chenilles répertoriées dans les cannebergières du Centre-du-Québec dans le cadre de l’étude 2012-2013 (en noir) et d’espèces ou taxons additionnelles provenant de collectes complémentaires réalisées en 2012 et 2013 (Extra 2012-2013) (en vert) ainsi que du Club Environnemental et Technique Atocas Québec (CETAQ) (en bleu).

Espèces hôtes

sulfureana sulfureana

génération Amphipyra

Sparganothis Sparganothis

Espèces pyramidoides

Xylena nuperaXylena Orgyiaantiqua Noctuidaespp.

1ère génération1ère Orthosiahibisci Tortricidaespp.

1ère génération1ère

Lepidopteraspp.

2ème génération2ème

Cingiliacatenaria Geometrideaspp.

Cleorasublunaria Clepsisspectrana

Macaria sulphureaMacaria parastioïdes brunneata Macaria

Rhopobota naevana Rhopobota naevana Rhopobota naevana

sulfureana 2ème sulfureana

2012 2013 2012 2013 2012 2013 2012 2013 2012 2013 2012 2013 2012 2013 2012 2013 2012 2013 2012 2013 2012 2013 2012 2013 2012 2013 2012 2013 2012 2013 2012 2013 2012 2013

CETAQ CETAQ CETAQ CETAQ CETAQ CETAQ CETAQ CETAQ CETAQ CETAQ CETAQ CETAQ CETAQ CETAQ CETAQ CETAQ CETAQ

Biologique (O); Conventionnelle (C) B C B C Extra 2012 Extra 2013 B C B C Extra 2012 Extra 2013 B C B C Extra 2012 Extra 2013 B C B C Extra 2012 Extra 2013 B C B C Extra 2012 Extra 2013 B C B C Extra 2012 Extra 2013 B C B C Extra 2012 Extra 2013 B C B C Extra 2012 Extra 2013 B C B C Extra 2012 Extra 2013 B C B C Extra 2012 Extra 2013 B C B C Extra 2012 Extra 2013 B C B C Extra 2012 Extra 2013 B C B C Extra 2012 Extra 2013 B C B C Extra 2012 Extra 2013 B C B C Extra 2012 Extra 2013 B C B C Extra 2012 Extra 2013 B C B C Extra 2012 Extra 2013

(A) HYMENOPTERA Ichneumonoidea Braconidae Meteorus communis (Cresson) 1 1 2 2 1 2 3 Meterorus trachynotus Viereck 2 1 1 1 Aleiodes sp.1 11 1 14 12 1 Aleiodes sp.2 2 1 1 Aleiodes sp.3 1 Clinocentrus sp.1 1 Oncophanes americanus (Weed) 1 8 1 2 Cotesia sp.1 2 Cotesia sp.2 1 1 Apanteles sp.1 1 1 Glyptapanteles sp.1 1 Microplitis sp.1 1 1 Microplitis sp.2 2 7 1 Microplitis sp.3 2 2 5 4 Bassus cinctus Cresson 2 1 Ichneumonidae Diadegma sp.1 1 1 1 1 Diadegma sp.2 2 Campoleti s sp.1 1 1 1 Campoletis sp.2 1 1 Campoletis sp.3 1 Campoplex sp.1 1 Phobocampe sp.1 1 Hyposoter sp.1 1 5 1 1 1 4 1 2 1 1 9 Hyposote r sp.2 2 Exetastes sp.1 1 1 7 19 5 1 Glypta rufofasciata Cresson 1 Phytodietus sp.1 1 4 1 Temelucha sp.1 1 Iseropus stercorator (Fabricius) 1 Scambus pterophori (Ashmead) 1 Chalcidoidea Xanthellum transsylvanicum (Erdös) 1 Sympiesis sp.1 1 Elachertus argissa (Walker) 1 Tetrastichinae inconnu 1

(B) DIPTERA Tachinidae Nemorilla pyste (Walker) 2 3 1 6 5 4 1 3 3 1 9 1 1 Phryxe pecosensis (Townsend) 1 1 1 1 Erynnia tortricis (Coquillett) 1 1 1 Exorista mella (Walker) 1 1 Campylocheta semiothisae (Brooks) 2 3 1 2 1 1 1 1 1 Tachinidae inconnu 1 5 2 Madremyia saundersii (Williston) 1 Compsilura concinnata (Meigen) 1 Hyposoter sp. (cocons) 1 2 2 1 4 1 7 Hymenoptera échec d'émergence 1 1 1 1 Diptera échec d'émergence 1 2 3 1 1 3 1 1

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