Contenido Volumen 34 N° 2 / 2013

Versión impresa ISSN 0304-8799 Versión electrónica ISSN 0717-9200

CONTENIDO

OPINIONES

Brenton L, PL Peri. REDD+ en Latinoamérica: el caso de Perú. 125

ARTÍCULOS

Soler RM, G Martínez Pastur, MV Lencinas, L Borrelli. Dieta estacional de Lama guanicoe (Camelidae: Artio- dactyla) en un paisaje heterogéneo de Patagonia Sur. 129

Hamilton SE, S Collins. Respuestas de subsistencia a la deforestación de los manglares en las provincias del norte de Ecuador. 143

Chorbadjian RA, AE Francino. Variación fenológica de la composición química foliar de Nothofagus macrocarpa en relación al crecimiento y sobrevivencia de Ormiscodes sp. 155

López SN, AG Greslebin, SB González, MB Pildain. Efecto del potencial agua y de la defensa primaria del hospedante sobre el crecimiento de Amylostereum areolatum y A. chailletii, simbiontes fúngicos de los sirícidos, y estudio de la micobiota asociada a la madera de coníferas en Patagonia argentina. 161

BOSQUE / VOLUMEN 31 - Nº 3 2010 VOLUMEN / BOSQUE Viveros-Viveros H, AR Camarillo-Luna, C Sáenz-Romero, A Aparicio-Rentería. Variación altitudinal en carac-

BOSQUE / VOLUMEN 34 - N° 2 2013 BOSQUE / teres morfológicos de Pinus patula en el estado de Oaxaca (México) y su uso en la zonificación. 173

Davel M. Poda en plantaciones de Pseudotsuga menziesii en la Patagonia andina, Argentina. 181

González-Reyes A, AA Muñoz. Cambios en la precipitación de la ciudad de Valdivia (Chile) durante los úl- timos 150 años. 191

Müller Using B, R Rodríguez, P Gajardo. Desarrollo de una guía de manejo de la densidad en bosques de segundo crecimiento de roble (Nothofagus obliqua) en la región del Biobío. 201

Acuña E, M Espinosa, J Cancino. Ranking de productividad basado en artículos científicos de instituciones forestales chilenas. 211

García L, F Droppelmann, M Rivero. Morfología y fenología floral de Nothofagus alpina (Nothofagaceae) en un huerto semillero clonal en la región de Los Ríos, Chile. 221 LIBERTAS CAPITUR López AM, G Trincado, A Barrios, V Nieto. Modelos regionales de altura–diámetro para plantaciones jóvenes de Eucalyptus tereticornis en la costa atlántica colombiana. 233

U Prehn D, C Bonomelli, R San Martín. Efecto de la fertilización en Guindilia trinervis en su hábitat natural y N ILE IV

H en invernadero. 243

C R E S I DAD AUSTRAL D

UNIVERSIDAD AUSTRAL DE CHILE FACULTAD DE VOLUMEN 34 N° 2 / 2013 CIENCIAS FORESTALES Y RECURSOS NATURALES

TAPA BOSQUE 31(3).indd 1 2/11/10 16:47:50 BOSQUE es publicada por la Facultad de Ciencias Forestales y Recursos Naturales de la Universidad Austral de Chile. Fundada en 1975 con una periodicidad anual, a partir de 1985 aumentó su periodicidad a semestral. A partir de 2003 tres números al año (abril, agosto y diciembre). BOSQUE is published by the Faculty of Forest Sciences and Natural Resources, Austral University of Chile. It was first published as a yearly journal in 1975. Since 1985 it has been issued twice a year and since 2003 it is issued three times a year (April, August and December).

Los artículos publicados en BOSQUE son indizados por:

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COMITÉ CIENTÍFICO/SCIENTIFIC COMMITTEE Miren Alberdi Universidad de La Frontera, Chile; Luis Apiolaza University of Canterbury, Nueva Zelandia; Claudia Bonomelli Pontificia Universidad Católica de Chile, Chile;Roberto Carrillo Universidad Austral de Chile, Chile; Miguel Castillo Universidad de Chile, Chile; Luis Chauchard Universidad Nacional del Comahue, Argentina; Jordi Cortina Universidad de Alicante, España; Fred Cubbage North Carolina State University, USA; Guilherme de Castro Andrade Centro Nacional de Pesquisa de Florestas EMBRAPA, Brasil; Ignacio Díaz-Maroto Universidad de Santiago de Compostela, España; Claudio Donoso Universidad Austral de Chile, Chile; Jorge Etchevers Colegio de Postgraduados, México; Thomas Fox Virginia Tech, USA; Jorge Gayoso Universidad Austral de Chile, Chile; Roberto Godoy Universidad Austral de Chile, Chile; Anton Huber Universidad Austral de Chile, Chile; Andrés Iroumé Universidad Austral de Chile, Chile; Douglass Jacobs Purdue University, USA; Antonio Jurado Bellote Centro Nacional de Pesquisa de Florestas EMBRAPA, Brasil; Thomas Knoke Technische Universität München, Alemania; Ludmila La Manna Centro de Investigación y Extensión Forestal Andino Patagónico CIEFAP, Argentina; Antonio Lara Universidad Austral de Chile, Chile; María V. Lencinas CADIC-CONICET, Argentina; Rafael Navarro Universidad de Córdoba, España; Peter Niemz Eidgenössische Technische Hochschule, Zürich; Mario Niklitschek Universidad Austral de Chile, Chile; Leif Nutto Universidad de Freiburg, Alemania; Ralph Nyland SUNY College of Environmental Science and Forestry, USA; Pablo L. Peri Universidad Nacional de la Patagonia Austral, Argentina; Benno Pokorny, Albert-Ludwigs Universität Freiburg, Alemania; Albert Reif Universidad de Freiburg, Alemania; Christian Salas Universidad de La Frontera, Chile; Luis Silveira Universidad de La República, Uruguay; Tom Veblen University of Colorado, USA; Alejandra Zúñiga Universidad Austral de Chile, Chile. Editor: Víctor Gerding S., Universidad Austral de Chile Coeditores: Cristian Echeverría L., Universidad de Concepción, Chile Pablo Donoso H., Universidad Austral de Chile Aníbal Pauchard C., Universidad de Concepción, Chile Leonardo Gallo, INTA - Bariloche, Argentina José María Rey Benayas, Universidad de Alcalá, España Asistente del Comité Editor: Isabel Vives G., Universidad Austral de Chile Revisora de Redacción: Cecilia Ilharreborde Revisora de Inglés: Amapola López

Oficina de la Revista: Universidad Austral de Chile, Facultad de Ciencias Forestales y Recursos Naturales, Casilla 567, Valdivia, Chile. Fono: 56 (63) 221743. Correo Electrónico: [email protected] Página web: http://www.revistabosque.cl Toda correspondencia respecto a publicaciones debe ser remitida al editor ([email protected]), Universidad Austral de Chile, Facultad de Ciencias Forestales y Recursos Naturales, Valdivia, Chile. Office of publication: Facultad de Ciencias Forestales y Recursos Naturales, Universidad Austral de Chile, Casilla 567, Valdivia, Chile. Phone: 56 (63) 221743, email: [email protected] Web: http://www.revistabosque.cl Correspondence dealing with publications must be sent to editor ([email protected]), Universidad Austral de Chile, Facultad de Ciencias Forestales y Recursos Naturales, Valdivia, Chile. BOSQUE es financiada por la Universidad Austral de Chile. Versión impresa ISSN 0304-8799 Versión electrónica ISSN 0717-9200

CONTENTS

OPINIONS

Brenton L, PL Peri. REDD+ in Latin America: the case of Peru. 125

ARTICLES

Soler RM, G Martínez Pastur, MV Lencinas, L Borrelli. Seasonal diet of Lama guanicoe (Camelidae: Artiodac- tyla) in a heterogeneous landscape of South Patagonia. 129

Hamilton SE, S Collins. Livelihood responses to mangrove deforestation in the northern provinces of Ecuador. 143

Chorbadjian RA, AE Francino. Phenological variation in leaf chemistry of Nothofagus macrocarpa regarding Ormiscodes sp. growth and survival. 155

López SN, AG Greslebin, SB González, MB Pildain. Effect of water potential and host defense on the growth of Amylostereum areolatum and A. chailletii, fungal symbionts of siricides, and study of wood associated mycobiota of conifers in Patagonia, Argentina. 161

Viveros-Viveros H, AR Camarillo-Luna, C Sáenz-Romero, A Aparicio-Rentería. Altitudinal variation in morphological traits of Pinus patula populations from Oaxaca state, Mexico, and its use in the zoning. 173

Davel M. Pruning Pseudotsuga menziesii in the Patagonian Andes, Argentina. 181

González-Reyes A, AA Muñoz. Precipitation changes of Valdivia city (Chile) during the past 150 years. 191

Müller Using B, R Rodríguez, P Gajardo. Stand density management diagrams for roble (Nothofagus obliqua) in Biobío Region, Chile. 201

Acuña E, M Espinosa, J Cancino. Paper-based productivity ranking of Chilean forestry institutions. 211

García L, F Droppelmann, M Rivero. Floral morphology and phenology of Nothofagus alpina (Nothofagaceae) in a clonal seed orchard in Los Ríos Region, Chile. 221

López AM, G Trincado, A Barrios, V Nieto. Regional height-diameter models for young Eucalyptus tereticornis plantations in the Atlantic Coast, Colombia. 233

Prehn D, C Bonomelli, R San Martín. Effect of fertilization on Guindilia trinervis in its natural habitat and in the greenhouse. 243

VOLUME 34 N° 2 / 2013

BOSQUE 34(2): 125-128, 2013 DOI: 10.4067/S0717-92002013000200001

OPINIONES

REDD+ en Latinoamérica: el caso de Perú

REDD+ in Latin America: the case of Peru

Brenton Ladd a,b*, Pablo L Peri c

*Autor de correspondencia: a University of New South Wales, Evolution and Ecology Research Centre, School of Biological, Earth and Environmental Sciences, Sydney, NSW 2052, Australia, [email protected] b Universidad Científica del Sur, Facultad de Ingeniería Agroforestal y Eco Negocios, km19, Lima 33, Perú. c INTA EEA Santa Cruz, Universidad Nacional de la Patagonia Austral (UNPA), Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET)-cc332 (9400) Rio Gallegos, Santa Cruz, Argentina, [email protected]

SUMMARY

The question of how developing countries like Peru can participate effectively in the REDD+ (reducing emissions from deforestation and forest degradation) policy initiative of the United Nations has been the focus of considerable debate recently. The aim of this study was to detect the main challenges associated with monitoring deforestation and forest degradation and also to analyze the policy challenges associated with implementing REDD in Peru. To participate effectively in this process, it is essential that the Peruvian national government formulates a national response since it is unlikely that provincial agencies managing natural resources will be able to develop the necessary expertise to carry out effective monitoring, reporting and verification, and because the underlying factors driving deforestation will require a large investment and a coordinated response at the country level.

Key words: REDD, carbon, deforestation, forest degradation, carbon dioxide.

RESUMEN

La cuestión de cómo los países en vías de desarrollo como el Perú pueden participar efectivamente en el marco REDD+ (reducción de emisiones de la deforestación y degradación de bosques) de las Naciones Unidas ha sido el foco de considerables debates recientemente. El objetivo del presente trabajo fue detectar los principales aspectos de monitoreo de degradación forestal y decisiones políticas para enfrentar un proceso REDD en Perú. Para participar de manera efectiva en este proceso, es esencial que el gobierno nacional peruano formule una respuesta nacional ya que es poco probable que las entidades provinciales de manejo de recursos naturales puedan desarrollar la experiencia necesaria para efectuar el monitoreo eficaz y porque los factores subyacentes de la deforestación requieren de una gran inversión y una amplia visión a nivel país.

Palabras clave: REDD, carbono, deforestación, degradación de bosques, dióxido de carbono.

INTRODUCCIÓN promover un manejo forestal sustentable a escala global que logre conservar la cubierta forestal para reducir emi-

REDD (reducción de emisiones de la deforestación siones de CO2 (Strassburg et al. 2010). Hay propuestas que y degradación de bosques) es un marco político que está promueven la definición de un mecanismo REDD+ bajo siendo desarrollado por las Naciones Unidas (ONU) y que una visión integral que incluya la disminución de emisio- tiene como objetivo aprovechar los pagos de los merca- nes, la conservación de las reservas de carbón, la conser- dos emergentes de carbono para limitar la deforestación y vación de la biodiversidad, la disminución del deterioro así la degradación de los bosques en el mundo en desarrollo como el fortalecimiento del capital social y la mejora de (UNFCCC 2007). Este es un mecanismo prometedor a tra- la vida rural, a través de una serie de acciones dirigidas al vés del cual los países industrializados podrían compensar manejo sustentable de los bosques (Miles y Kapos 2008). sus emisiones de dióxido de carbono mediante la inversión Por lo tanto, para la aplicación del mecanismo REDD+ es en conservación en el mundo en vía de desarrollo. Dado fundamental socializar esta discusión en cada país y avan- que la mayor parte de la deforestación y degradación de zar hacia la construcción de una estrategia participativa los bosques sucede en los países en desarrollo, la creación para REDD, que refleje las propuestas y visiones de los di- de la esquema REDD como un sistema internacional de ferentes actores involucrados en los bosques (Hajek et al. compensación dirigido a los dueños de las áreas forestales 2011). La idea es que las poblaciones vinculadas a los bos- en esos países constituye una importante iniciativa para ques reciban apoyo técnico y financiero internacional para

125 BOSQUE 34(2): 125-128, 2013 REDD+ en Latinoamérica conservar sus bosques y para realizar su aprovechamiento carbono del bosque amazónico de alta calidad (Asner et sostenible, utilización de la madera y productos forestales al. 2010). Por otro lado, no es claro que los sobre vuelos no maderables, sin sobrepasar su capacidad de regenera- sean efectivos para el mapeo de la acumulación de carbono ción natural. De esta manera los usuarios y habitantes del en las regiones montañosas del Perú, donde la nubosidad bosque podrían mejorar sus condiciones de vida, generan- persistente limita el uso de aviones ligeros y LIDAR. do una nueva economía sostenible del bosque y garanti- Una segunda tecnología emergente que podría cumplir zando el mantenimiento en pie de los bosques nativos. Sin los requisitos de REDD+ es la tecnología de Radar Remo- embargo, para recibir este apoyo del gobierno nacional te Sensing (RRS) que utiliza imágenes satélites (Agrawal peruano, primero debe comprometerse con el programa et al. 2011, Ryan et al. 2012, SIC 2012). RRS es menos REDD de la ONU, con la elaboración de un “plan nacio- preciso que LIDAR, pero tiene la ventaja de que se cuen- nal de REDD” que todavía está en el etapa de evaluación ta actualmente con la cobertura completa de imágenes de (REDD 2012). En este contexto, el objetivo del presente los trópicos y que la calidad de dichas imágenes no se ve trabajo fue detectar los principales aspectos de monitoreo afectada por la nubosidad persistente. Esto podría ser una de degradación forestal y decisiones políticas para enfren- ventaja significativa en un país como el Perú, donde la nu- tar un proceso REDD en Perú. bosidad y el terreno montañoso pueden limitar la cobertura potencial de LIDAR. Sin embargo, como en el caso de LI- MONITOREO DAR, se requiere de técnicos altamente especializados con la capacidad de manipular los datos de RRS. REDD+ requiere de un sistema transparente y sólido En ambos casos (LIDAR y RRS), la formación de per- de monitoreo ya que va a determinar el precio del car- sonal especializado será fundamental para que las organi- bono cuando los mercados comiencen a operar (Venter zaciones puedan efectuar el monitoreo. El desarrollo de y Koh 2012). En la actualidad sólo el 3 % de los países esta capacidad de monitoreo requerirá de una importante tiene una capacidad de monitoreo adecuada (Venter y Koh inversión en la educación, que puede ser demasiado cos- 2012). La deforestación y la degradación forestal en los tosa para las entidades provinciales de manejo de recursos trópicos es a menudo el resultado del desmonte a pequeña naturales. El gobierno peruano podría seguir el modelo ar- escala por los agricultores de subsistencia, por lo que es gentino y chileno de financiamiento de los estudiantes de necesario un sistema de monitoreo con una escala espa- doctorado para que se capaciten en el extranjero (EE.UU. cial de menos de una hectárea si se trata de detectar con para LIDAR y Japón, EE.UU. o Inglaterra para RSS) para precisión la degradación forestal (Ryan et al. 2012). En adquirir los conocimientos necesarios y con el requisito este sentido Gilbert (2012) resaltó que el potencial para de que cuando terminen, regresen al Perú para ayudar en estimar el área deforestada y degradada de la India uti- la gestión de los recursos naturales y la formación de la lizando imágenes satelitales de MODIS/LANDSAT es li- próxima generación de gerentes de recursos naturales (los mitado, indicando la necesidad de nuevas tecnologías con analistas espaciales en este caso) en el Perú. alta resolución. Actualmente se cuenta con dos tecnologías Finalmente, en el campo peruano (la Amazonía y la emergentes que pueden cumplir los requisitos de REDD+ Sierra) hay personas extremadamente pobres. A menudo para la transparencia y solidez del proceso. La primera, de- se vive sin desagüe, electricidad y agua potable (Zwane nominada Airborne light detection and ranging (LIDAR), 2007). La capacidad de los gobiernos provinciales de re- es una tecnología de detección remota que utiliza pulsos caudar impuestos es limitada. Con la limitada cantidad de de láser para medir distancias entre los objetos (el suelo dinero que los gobiernos provinciales tienen a su disposi- y las copas de los árboles) (Asner et al. 2012). LIDAR, ción no parece razonable sugerir que se debe invertir en en combinación con mediciones de acumulación carbono el desarrollo de la capacidad de monitoreo, reporte y ve- realizadas en campo y el uso de ecuaciones alométricas, rificación (MRV) necesario por REDD cuando el pueblo ha demostrado ser una herramienta de medición efectiva de la región no tiene la infraestructura básica. Además, la (Asner et al. 2010). La generación de datos LIDAR está, capacidad de hablar y escribir en inglés es limitada en la sin embargo, más allá del alcance de las entidades de ma- comunidad rural, pero no tanto en la capital Lima. Con la nejo de recursos naturales provinciales, porque se requiere capacidad de hablar y escribir inglés existe la posibilidad que los sensores del LIDAR se acoplen a una avioneta y de presentar las solicitudes de subvención a los organis- que las áreas a ser evaluadas sea sometidas a sobre vuelos. mos de financiación internacionales. Esto es obviamente costoso y, por lo tanto, fuera del alcance de la mayoría de las entidades provinciales de manejo LA DESCENTRALIZACIÓN Y LA FORMULACIÓN de recursos naturales. En segundo lugar, los datos LIDAR DE POLÍTICAS resultantes deben ser procesados por un técnico con una formación altamente especializada que no se pueden en- La cuestión de cómo los países en vías de desarrollo contrar fácilmente en las entidades provinciales de manejo como el Perú pueden participar más efectivamente en este de recursos naturales. Un proyecto en el sureste de Perú ha proceso ha sido el foco de considerable debate reciente- demostrado que esta tecnología puede producir mapas de mente. En el Perú hay un consenso creciente acerca de la

126 BOSQUE 34(2): 125-128, 2013 REDD+ en Latinoamérica necesidad de un movimiento hacia la descentralización de des de la población no se están cumpliendo. Las razones la gestión de los recursos naturales en general, y de manera de esto son complejas, pero es notable el hecho de que el más específica en la implementación de REDD+ (Castro- marco institucional en el Perú haya favorecido la búsqueda Núñez et al. 2010). El debate sobre la potencial efectivi- de rentas (la extracción de recursos) por sobre la inver- dad de la descentralización en las respuestas políticas en sión que tienda a aumentar la capacidad productiva (Reid América Latina no está de ninguna manera restringida al 2007, Brack-Egg y Mendiola-Vargas 2010). En el mediano Perú (Toni 2011). Pero en Perú se argumenta que la des- plazo esta dinámica podría minimizarse a través de la re- centralización es la mejor estrategia posible debido a la di- vegetación en el altiplano con la financiación conjunta del versidad cultural y ecológica en dicho país (Castro-Núñez mecanismo de desarrollo limpio (CDM) de las Naciones et al. 2010). Pero, en un mundo globalizado, la descentrali- Unidas y el World Bank Carbon Partnership Facility. Sin zación no significa que el proceso sea democrático, y en su embargo, la reconstrucción de los ecosistemas naturales lugar podría producirse una balcanización donde se reduce originales degradados por acción antrópica por milenios la capacidad para una formulación de políticas efectivas. en el Altiplano es poco viable. En lugar de restauración, el En el caso de Perú se sostiene que la descentralización es esfuerzo podría estar centrado en la tarea más simple de la un error en el contexto de REDD+, y que su éxito sólo construcción de los ecosistemas que satisfagan las necesi- será posible si se aborda a nivel nacional. El emergente dades humanas. La revegetación de las zonas de captación marco en REDD+ para el monitoreo de la deforestación y de agua en la región, por ejemplo, podría asegurar que, la degradación forestal es técnicamente complejo y reque- cuando el cambio climático se intensifique y los glaciares rirá del desarrollo de técnicas avanzadas en teledetección se derritan, las cuencas puedan continuar proporcionando y el uso de sistemas de información geográfica. Si peque- una fuente limpia y confiable de agua potable en la región. ñas cantidades de dinero se invierten en muchas entidades Esto a su vez mitiga la necesidad de emigrar de la región para la gestión de los recursos naturales, para fomentar la en el futuro. También la plantación de árboles en cortinas capacidad de monitoreo en las provincias, es probable que cortavientos podría aumentar la captura de carbono y, por la inversión no tenga el impacto deseado. Esto es debido lo tanto, es una actividad que podría realizarse en el marco a que las capacidades desarrolladas probablemente estén del mecanismo de desarrollo limpio. Ello mejoraría la cali- muy por debajo de las avanzadas capacidades de análisis dad de vida de las personas que viven en la región a través espacial que se necesitan para REDD+. Sin embargo, si los de: 1) la mejora de la productividad en la cría de ganado recursos fueran invertidos en un instituto central, dedicado (una importante actividad económica en la región (Brack- al análisis espacial, es más probable que el Perú pudiese Egg y Mendiola-Vargas 2010) y 2) proporcionar una fuen- desarrollar la capacidad para cumplir con los requisitos te de combustible, ya que la mayoría de los habitantes de complejos, rigurosos, creíbles y emergentes en el marco la región sigue siendo muy dependiente de la leña como de REDD+. fuente primaria de combustible. Por último, el mecanis- Otra importante razón para la formulación de estrate- mo de desarrollo limpio se podría utilizar para cofinanciar gias de REDD+ en políticas a nivel nacional es la necesi- la construcción de cocinas con un sistema de aislamiento dad de atender las causas de la deforestación (UNFCCC que sean más eficientes. Esto podría reducir la demanda de 2007). Un proceso descentralizado del manejo de recursos madera y, por lo tanto, reducir las emisiones de carbono, naturales es poco probable que conduzca a una respuesta al mismo tiempo que mejoraría la calidad de vida de las política viable a la REDD+ en donde se identifiquen y ali- personas en la región mediante la reducción del volumen vien las causas de la deforestación y degradación forestal, de leña que necesitan recoger. El hecho de que las cocinas y se logre la estabilización de las reservas de carbono de eficientes estén aisladas también significa que los hogares los bosques. En el Perú las causas subyacentes de la de- que las utilizan, estén libres de humo, lo que reduciría la forestación y la degradación de los bosques en la cuenca incidencia de enfermedades respiratorias. Sin embargo, amazónica se deben principalmente a la migración de los es importante resaltar que existen limitantes de tipo finan- campesinos de Los Andes a la Amazonía (Naughton-Tre- cieros (costos transaccionales y precio de los certificados ves 2004, Zwane 2007, Castro-Núñez et al. 2010, Velarde de emisiones reducidas, CER) y sociales (por ejemplo, la et al. 2010). Cualquier intento de limitar la deforestación gobernanza de los proyectos y forma que los beneficios tropical en este país tendrá que invertir en una estrategia económicos llegan a la gente), entre otros aspectos, para el que efectivamente contempla este aspecto social a nivel éxito de las estrategias planteadas en el marco de REDD+. supra-regional. Por ende, se necesita de inversiones que apunten a me- CONCLUSIONES jorar la vida de los habitantes de Los Andes. La región andina (altiplano) fue la sede de una antigua civilización REDD+ y el mecanismo de desarrollo limpio podrían avanzada (el Imperio Inca) y por ello es claro que esta re- ser instrumentos útiles para el fortalecimiento de las polí- gión puede ofrecer las necesidades vitales a sus habitantes. ticas de conservación en el Perú. El problema de defores- Sin embargo, el hecho de que las personas estén abando- tación no es insalvable. Hay numerosos ejemplos de cómo nando la región es un evidente indicio de que las necesida- se podría disminuir la deforestación como la certificación

127 BOSQUE 34(2): 125-128, 2013 REDD+ en Latinoamérica forestal (FSC-Perú 2012), el fomento de actividades de Miles L, V Kapos. 2008. Reducing greenhouse gas emissions impacto mínimo, el ecoturismo y producciones alterna- from deforestation and forest degradation: global land-use tivas como la producción de castaña y caucho (Hajek et implications. Science 320(5882): 1454-1455. al. 2011) o, como se ha demostrado en Brasil, el aumento Naughton-Treves L. 2004. Deforestation and carbon emissions at del tamaño de las áreas protegidas (Nepstad et al. 2009). tropical frontiers: A case study from the Peruvian Amazon. World Development 32: 173-190. Para participar de manera efectiva y comprometerse con Nepstad D, BS Soares-Filho, F Merry, A Lima, P Moutinho, J este proceso, es esencial que el Perú formule una respuesta Carter, M Bowman, A Cattaneo, H Rodrigues, S Schwartz- nacional, porque: 1) es poco probable que las entidades man. 2009. The end of deforestation in the Brazilian Ama- provinciales de manejo de recursos naturales puedan desa- zon. Science 326(5958): 1350-1351. rrollar la experiencia necesaria para monitorear eficazmen- REDD (Reducing Emissions from Deforestation and Forest De- te y 2) es necesario abarcar los factores subyacentes de la gradation). 2012. A database of REDD activities on the deforestación que requieren de una gran inversión y una ground. Disponible en www.theredddesk.org/countries/ amplia visión a nivel país. peru/activities) Reid M. 2007. Forgotten continent: the battle for Latin America´s AGRADECIMIENTOS soul. New Haven, US. Yale University Press. 400 p. Ryan CM, T Hill, E Woollen, C Ghee, E Mitchard, G Cassells, J Grace, IH Woodhouse, M Williams. 2012. Quantifying Gracias a Pina Gervassi, Tatiana Lapeyre-Zárate, y los small-scale deforestation and forest degradation in African revisores anónimos por comentarios útiles sobre el borrador. woodlands using radar imagery. Global Change Biology 18(1): 243-257. REFERENCIAS SIC (Satellite Imaging Corporation, US). 2012. Quickbird satellite sensor. Disponible en www.satimagingcorp.com/ Agrawal A, D Nepstad, A Chhatre. 2011. Reducing Emissions satellite-sensors/quickbird.html. from Deforestation and Forest Degradation. Annual Review Strassburg BBN, A Kelly, A Balmford, RG Davies, HK Gibbs, of Environment and Resources 36: 373-396. A Lovett, L Miles, CDL Orme, J Price, RK Turner, ASL Asner G, J Mascaro, H Muller-Landau, G Vieilledent, R Vaudry, Rodrigues. 2010. Global congruence of carbon storage and M Rasamoelina, J Hall, M van Breugel. 2012. A universal biodiversity in terrestrial ecosystems. Conservation Letters airborne LiDAR approach for tropical forest carbon map- 3(2): 98-105. ping. Oecologia 168: 1147-1160. Toni F. 2011. Descentralización y REDD+ en Brasil. In Petkova Asner GP, GVN Powell, J Mascaro, DE Knapp, JK Clark, J Ja- E, A Larson, P Pacheco eds. Gobernanza forestal y REDD+: cobson, T Kennedy-Bowdoin, A Balaji, G Paez-Acosta, E Desafíos para las políticas y mercados en América Latina. Victoria, L Secada, M Valqui, RF Hughes. 2010. High-re- Bogor, Indonesia. CIFOR. p. 61-77. solution forest carbon stocks and emissions in the Amazon. UNFCCC (United Nations Framework Convention on Climate Proceedings of the National Academy of Sciences 107(38): Change, US). 2007. Reducing emissions from deforestation 16738-16742. in developing countries: approaches to stimulate action, Brack-Egg A, C Mendiola-Vargas. 2010. Ecología del Peru. 3a conference of the parties, Bali, 3 December to 11 December edición. Lima, Perú. Bruno. 495 p. 2007. Available from http://unfccc.int/resource/docs/2007/ Castro-Núñez A, E Gómez-Rivero, ED Lopez-Hurtado, M Allen- sbsta/eng/l23a01r01.pdf. United Nations Framework Con- de, L Pedroni, R Hofstede. 2010. Plantilla de propuesta para vention on Climate Change (UNFCCC). Bonn, Germany. la fase de preparación para REDD+ (Readiness Plan Propo- Velarde SJ, J Ugarte-Guerra, MR Tito, JL Capella, M Sandoval, sal - R-PP). Lima, Perú. Ministerio del Ambiente del Perú. G Hyman, A Castro, JA Marín, E Barona. 2010. Reducing 228 p. Emissions from All Land Uses in Peru. Final National Re- FSC-Perú (Forest Stewardship Council, PE). 2012. FSC Certifi- port. Nairobi, Kenya. ASB Partnership for the Tropical Fo- cate Database. Disponible en http://info.fsc.org/ rest Margins. 142 p. Gilbert N. 2012. India’s forest area in doubt. Reliance on satellite Venter O, LP Koh. 2012. Reducing emissions from deforesta- data blamed for over-optimistic estimates of forest cover. tion and forest degradation (REDD+): game changer or Nature 489: 14-15. just another quick fix? Annals of the New York Academy of Hajek F, MJ Ventresca, J Scriven, A Castro. 2011. Regime-buil- Sciences 1249(1): 137-150. ding for REDD+: Evidence from a cluster of local initiati- Zwane AP. 2007. Does poverty constrain deforestation? Econo- ves in south-eastern Peru. Environmental Science & Policy metric evidence from Peru. Journal of Development Econo- 14(2): 201-215. mics 84(1): 330-349.

Recibido: 11.06.12 Aceptado: 02.03.13

128 BOSQUE 34(2): 129-141, 2013 DOI: 10.4067/S0717-92002013000200002

ARTÍCULOS

Seasonal diet of Lama guanicoe (Camelidae: Artiodactyla) in a heterogeneous landscape of South Patagonia

Dieta estacional de Lama guanicoe (Camelidae: Artiodactyla) en un paisaje heterogéneo de Patagonia Sur

Rosina M Soler a*, Guillermo Martínez Pastur a, Maria Vanessa Lencinas a, Laura Borrelli b

*Corresponding author: a Centro Austral de Investigaciones Científicas (CADIC-CONICET), Laboratorio de Recursos Forestales, Houssay 200, (9410) Ushuaia, Tierra del Fuego, Argentina, phone: +54-2901-422310 (Int. 111), [email protected] b Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria (INTA), Bariloche, Rio Negro, Argentina.

SUMMARY

Large diversity of habitat types, plant species assemblages, and silvopastoral activities in Nothofagus spp. forests condition the food availability for native herbivores. This work evaluates the seasonal diet of Lama guanicoe linked to plant life forms and habitat types in sub-Antarctic forests. The study evaluated vegetation availability and habitat types by floristic surveys (n = 206) in Tierra del Fuego, and seasonal diet of L. guanicoe by a micro-histological analysis of feces (n = 4 in four areas, during four season). Open lands showed the highest plant richness, while lowest values corresponded to primary Nothofagus pumilio forests. Nothofagus pumilio (21.6 %), Carex spp. (17.2 %), Misodendrum spp. (10.6 %) and Deschampsia spp. (8.6 %) were the most frequent items found in feces. Significant differences were seasonally found in diet composition and trophic niche breadth: grasses were all consumed along the year, while tree browsing decreased and the proportion of shrubs increased in winter. This study highlights the widespread use of different habitats by guanaco, including harvested forests. In summer and spring Nothofagus spp. forests were the main source of food for guanacos, depending more on open lands during winter. The knowledge of plant-native herbivores interactions in productive landscapes could improve the management plans towards an ecologically sustainable strategy.

Key words: grasses, guanaco, landscape, plant assemblage, tree seedlings.

RESUMEN

La heterogeneidad de hábitat, distintos ensambles de especies vegetales y las actividades productivas en bosques del género Nothofagus condicionan la disponibilidad de alimento para los herbívoros nativos. Este trabajo evalúa la dieta estacional de Lama guanicoe vinculada a la vegetación, los tipos de hábitat y el manejo forestal en Tierra del Fuego. Se realizaron censos de vegetación (n = 206) y se estudió la dieta de L. guanicoe mediante recolección de heces y análisis micro-histológico (n = 4 en cuatro áreas, durante las cuatro estaciones). Las áreas abiertas tuvieron la mayor riqueza específica, mientras que los valores más bajos correspondieron a bosques primarios de Nothofagus pumilio. La dieta de L. guanicoe incluyó 25 especies y 13 géneros de plantas y un musgo (Sphagnum spp.). Nothofagus pumilio (21,6 %), Carex spp. (17,2 %), Misodendrum spp. (10,6 %) y Deschampsia spp. (8,6 %) fueron los ítems más frecuentes en la dieta. Se registraron diferencias estacionales tanto en la composición como en la amplitud del nicho trófico: el consumo de pastos fue continuo durante todo el año, el ramoneo de árboles disminuyó en invierno y aumentó el consumo de arbustos perennes. Este estudio confirma que el guanaco utiliza una amplia variedad de ambientes, incluyendo bosques cosechados. En verano y primavera los bosques de Nothofagus spp. fueron los principales sitios de alimentación para los guanacos, dependiendo más del alimento en áreas abiertas durante el invierno. El conocimiento de las interacciones planta-herbívoros nativos en paisajes con manejo agro-forestal podría mejorar los planes de manejo hacia un uso ecológicamente sustentable.

Palabras clave: ensamble de plantas, guanaco, pastos, paisaje, plántulas leñosas.

INTRODUCTION forests are considered one of the world’s largest and most pristine temperate forests (Mittermeier et al. 2003). On The multiple-use character of forests means that many the other hand, forest harvesting takes an important role different and sometimes conflicting goals exist e.g.( tim- in the socio-economic development of southern Patagonia, ber production, silvopastoral, tourism and recreation, con- mainly in Tierra del Fuego. servation of wildlife habitat) regarding their management In Tierra del Fuego (Argentina), landscapes are forested (Luque et al. 2011). In South Patagonia, Nothofagus spp. mosaics where timber-quality forests of Nothofagus pumi-

129 BOSQUE 34(2): 129-141, 2013 Plant distribution and seasonal diet of guanacos lio (Poepp. et Endl.) Krasser 1896 (lenga) are interspersed METHODS along with other habitat types (Lencinas et al. 2008) such as open lands (grasslands, peatlands) and associated low Site description. The study was conducted in an area of timber-quality forests of N. antcarctica (Forster f.) Oers- 100 km², “Los Cerros” ranch (figure 1) in the central zone ted 1871 (ñire). Each habitat type presents a characteristic of Tierra del Fuego Island, Argentina (54°20’ S, 67° 52’ assemblage of plant species and vegetation formations. W). The climate is characterized by short, cool summers At the same time, harvesting and silvopastoral practices (mean: 14 °C), and long snowy and frozen winters (mean: of Nothofagus spp. forests modify the original composi- -7 ºC). Precipitation is near 700 mm per year. The growing tion of understory plants compared to primary unmanaged season of vegetation extends for about five months (No- forests (Martínez Pastur et al. 2002). That includes tree vember to March), but tree leaves fully expanded during seedlings and saplings, which are key components to en- January and February, with signs of early senescence du- sure the maintenance of the tree layer. This landscape hete- ring March (Moore 1983). rogeneity and different plant assemblages offer a variety of We classified this area through high definition satellite food resources for native ungulates (Raedeke 1978, Pulido images (Quickbird images, March 2008) into a GIS, and et al. 2000, Cavieres and Fajardo 2005). checked in the field during the vegetation surveys. Open Populations of native large herbivores are affected by lands occupied 28.7 % of the area (grasslands 24.9 % and environmental changes, in terms of spatial and temporal peatlands 3.8 %), while Nothofagus spp. forests occupied heterogeneity in food availability (Raedeke 1978), as well 71.3 % (N. antarctica forests 19.4%, primary N. pumilio as the presence of competitive livestock with which they forests 42.7 % and harvested N. pumilio forests 9.2 %). share the habitat in productive systems (Soler et al. 2012). The Nothofagus spp. managed stands selected for this In this way, native herbivores perceive and respond to va- study were harvested (1-5 years) using a variable reten- riation in plant quality and quantity across multiple spatial tion method (Martínez Pastur et al. 2009), which includ- scales (Edenius et al. 2002). ed non-harvested aggregated retention areas (30 % of the Historically, the sub-Antarctic forests have been inha- stand) and harvested areas with dispersed retention (70 % bited by guanacos (Lama guanicoe, Müller 1776), the only of the stand). one large native herbivore (Raedeke 1978, Muñoz 2008). It is a generalist species and the most abundant free-ranging ungulate throughout Patagonia, but it is commonly sharing habitats with domestic herbivores (i.e. cattle and sheep). Despite their preference for open habitats (Puig et al. 1997), guanaco does move into the forest, consuming not only N. pumilio seedlings and saplings (Pulido et al. 2000) but also other plants growing there. Although this native herbivore has coexisted with Nothofagus spp. forests for centuries (Raedeke 1978, Pulido et al. 2000, Mu- ñoz 2008), several authors affirm that regeneration of these forests can be inhibited by guanaco browsing (Pulido et al. 2000, Cavieres and Fajardo 2005). It has been also reported that livestock browsing creates serious problems for natural regeneration growth of N. pumilio. However, we consider there has been no quantitative evaluation of the impact of ungulate browsing on Nothofagus species. Even less information exists about the role of different functional groups of plants in the diet of native ungulates, under different scenarios of Nothofagus spp. forest management and livestock. In this study we investigate the seasonal diet composition of guanacos, linked to the available vegetation during summer season in different habitat types of Tierra del Fuego (Argentina). To achieve this goal, we addressed the Figure 1. Study area in central Tierra del Fuego showing different following questions: i) what is the assemblage of plant habitat types: white = open land, pale gray = N. antarctica forest, species and different vegetation community types across black = primary unmanaged N. pumilio forest, dark gray = the landscape?, ii) is the herbivores’ diet determined by harvested N. pumilio forest. Área de estudio en el centro de Tierra del Fuego, donde the availability of life-form groups of plants in space and pueden observarse los distintos ambientes estudiados: blanco = áreas time?, iii) how is the relationship between diet and the use abiertas, gris claro = bosque de N. antarctica, negro = bosque sin manejo of different habitat types in this landscape? de N. pumilio, gris oscuro = bosque cosechado de N. pumilio.

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Montes et al. (2000) estimated a density of 2 indivi- (approximately 1 ha), five fresh dung piles were collected duals km-2 for guanacos populations in this area. During and pooled, resulting in one sample by sector by season the pre-breeding season (October-November) guanacos (n = 16 samples). Botanical composition of feces was deter- are concentrated mainly in the forest-steppe area, but in mined by identifying plant epidermal and no epidermal frag- winter they seek shelter and tend to spend more time in ments according to the micro-histological analysis method the coastal regions associated with forest (Montes et al. (Sepúlveda et al. 2004). Pool samples were oven-dried at 2000). On the other hand, livestock density is about 12 60 ºC for 48 h, ground to < 1 mm in a Cole-Parmer analyti- individuals km-2 (cattle) in the study area, corresponding cal mill (USA), depigmented with alcohol 70º, colored mainly to Hereford breed. The traditional grazing mana- with safranin and mounted on five microscope slides of gement is based on winter and summer extensive grazing 24 × 40 mm in glycerin-jelly. Twenty random field -ob ground (400-1,000 ha approximately), where each grazing servations per slide were performed; thus, a total of 100 ground includes mixed habitat types (N. antarctica fo- fields per pool sample were obtained. Quantification of the rests, grasslands, and peatlands) (Ormaechea et al. 2009). species components was achieved through the frequencies Livestock movements depend on ranching management of each species. Plant epidermal fragments were identified decisions, but usually are free-ranging, feeding along using 100 × magnifications, based on their morphological grasslands in the steppes and occasional browsing of forest characteristics at species or genus level, and classified in plant species (Somlo et al. 1997). the different life forms, also including bryophyte (B) or hemiparasitic shrub (HS) categories. N. pumilio and N. an- Vegetation analyses. During summer season (2007 and tarctica were differentiated through the stoma distribution 2008), floristic surveys were conducted in the study area. patterns in the epidermis, swelling of cuticle and trichomes Based on existent GIS data and the different management (Ragonese 1981). schemes in the study area, four habitat types were defined as: 1) open lands (i.e. peatlands and grasslands) (OL): 2) Data analyses. All data were tested for normal distribu- Nothofagus antarctica forest (Ñ); 3) unmanaged N. pumi- tion using the Shapiro-Wilks test. The plant life forms lio forest (PF), which has not been previously logged; 4) groups were also tested for homogeneity of variance with harvested N. pumilio forest (HF). Levene’s test (P < 0.05). One-way factor ANOVAs were A total of 206 vegetation surveys were conducted, ac- performed to evaluate differences in: i) the vegetation co- cording to the heterogeneous distribution at the landscape ver classified by life forms in different habitat types, ii) and resulting in unequal number of replicates (OL = 30; the proportion of plant life forms constituting the seasonal Ñ = 70; HF = 80; PF = 26). Surveys were randomly dis- diet. A post-hoc Tukey’s test was used for all mean com- tributed in the habitats, and the Braun Blanquet sampling parisons (P < 0.05). No corrections were made to consider method was applied following Pauchard et al. (2000) for the differential digestibility of plant species (Bonino and estimations of vegetation availability in circular plots of Pelliza Sbriller 1991). In addition, differences in the fre- 30 m radius (2,827 m²). Vascular plants (Dicotyledonae, quency of plant species in the diets across seasons were Monocotyledonae, and Pteridophytae) were taxonomi- analyzed using a Chi square test. cally classified at species level following Moore (1983). Diet was characterized by three indices. The trophic ni- Then, species were grouped according to their life form che breadth was determined by Levins’s standardized index as: tree seedlings and saplings (trees less than 1 m height), (Bst, Krebs 1989), which ranges from 0 (preference for only shrubs, erect herbs, prostrate herbs, caespitose grasses, and a few resources) to 1 (all available resources used equally): rhizomatous grasses. Species richness was calculated as the total number of species per habitat type, and relative (B ‒ 1) Bst = [1] frequency of each species was calculated as a proportion (B + 1) of one species within the plot and divided by the total proportion of the vegetation cover in each plot. In this formula, B is the Levin’s trophic niche breadth:

1 Fecal collection and micro-histological analyses. Feces B = [2] 2 samples were collected during spring (October 2007), Σpi summer (January 2008), autumn (April 2008) and winter (August 2008). We identified four sampling sectors where pi is the proportion of a single food item in relation within the ranch as current use latrines, independently to the overall consumption. Diet selection was analyzed of the vegetation sampling points because the latrines considering vegetation cover in the field during summer as are located mainly in Nothofagus spp. forests, and rarely an estimation of food availability, according Ivlev’s selec- found guanacos latrines in open lands (e.g., peatlands or tivity index (S, Krebs 1989): grasslands) in this region. Also considering that guanacos ri ‒ pi walk long distances at day looking for food or water, they S = [3] could feed in several sites far from latrines. In each sector ri + pi

131 BOSQUE 34(2): 129-141, 2013 Plant distribution and seasonal diet of guanacos where ri is the relative abundance of plant group i in the were higher in unmanaged N. pumilio forests. The groups guanacos feces, and pi is the cover of that group in the of herbs were higher in forested areas (PF, HF and Ñ). field.S varies between -1 (strong avoidance) and 1 (strong selection); while values from -0.09 to 0.09 mean indiffe- Seasonal diet analyses. Guanaco’s feces samples contai- rence (Krebs 1989, Borgina et al. 2010). Finally, we per- ned 37 taxa of vascular plants and 1 moss (Sphagnum). A formed an index to graph the relationship between plant total of 25 plants were identified at species level and 13 at species found in guanaco’s feces and vegetation census genus level (table 2). The species and genera recognized in (plant cover at the landscape). Seasonal differences in the the feces potentially included 58 of the 113 species iden- niche breadth were tested with one-way ANOVA. tified during the vegetation census. Nothofagus pumilio (21.6 %), Carex spp. (17.2 %), Misodendrum spp. (10.6 RESULTS %) and Deschampsia spp. (8.6 %) were the most frequent taxa found in feces all year round (table 2). Rhizomatous Vegetation composition. A total of 113 species of vascular grasses and tree seedlings and saplings were the main plants were recorded during the vegetation census, where components of the feces, with 28.1 % and 23.9 % mean 71 species were dicots (Appendix 1), 39 monocots (Ap- annual percentages, while prostrate herbs was the least pendix 2) and three ferns (Appendix 3). The most abun- frequent group with 6.7 % mean annual percentage (e.g. dant species at the landscape level were: Galium aparine Arjona spp., C. scariosa, Gunnera magellanica, Nanodea (17.6 %), Poa pratensis (11.9 %), N. pumilio (9.7 %), Co- mucosa, Ranunculus and Vicia magellanica). tula scariosa (8.5 %), Osmorhiza depauperata (7.1 %), Empetrum rubrum (4.0 %), Carex curta (3.3 %), Taraxa- Niche breadth (F = 3.61, df = 3, P = 0.045) was signi- cum officinale (3.3 %) and N. antarctica (2.0 %). Despi- ficantly higher in winter (0.49) and lower in spring (0.31), te this, 58 species presented less than 0.1 % cover at the with intermediate values for autumn (0.43) and summer landscape level (40 dicots, 17 monocots and one fern). (0.41). The consumption of some plant species showed Richness was higher in open lands (83 species) than in seasonal differences: a) Rubus geoides (χ2 = 15.02, df = woodland sites (HF= 63, Ñ= 57 and PF= 26 species). The 3, P = 0.001) was exclusively consumed during spring most abundant species found in each habitat type were: (5.0 %); b) Geum magellanicum (χ2 = 32.20, df= 3, E. rubrum and C. curta in open lands (14.1 % and 11.7 %, P < 0.001) and N. antarctica (χ2 = 8.62, df = 3, P = 0.03) respectively); G. aparine and O. depauperata in harves- were significantly higher in summer (10.7 and 5.3 %, ted N. pumilio forests (16.1 % and 13.0 %, respectively), respectively); c) Plantago barbata (χ2 = 30.40, df = 3, C. scariosa and P. pratensis in Nothofagus antarctica fo- P < 0.001) and Berberis buxifolia (χ2 = 3.96, df = 3, P = rests (22.1 % and 17.5 %, respectively); and G. aparine 0.050) were significantly superior during autumn (10.3 and and N. pumilio seedlings in unmanaged N. pumilio forests 5.0 %); and d) Juncus scheuzerioides (χ2 = 16.62, df = 3, (33.8 % and 21.2 %, respectively) (Appendices 1 to 3). P = 0.001) was significantly more consumed during win- Significant differences were found for the cover of ter (7.5 %). Finally, N. pumilio was consumed all around plants functional groups for each habitat type (table 1). the year (23.5 % - 31.7 %), but decreased during winter Cover of shrubs, caespitose and rhizomatous grasses were (χ2 = 28.25, df = 3, P < 0.001) when this item represents less higher in open lands, while tree seedlings and saplings than 1 %.

Table 1. One-way ANOVA for coverage (%) of tree seedlings and saplings (T), shrubs (S), erect herbs (EH), prostrate herbs (PH), caespitose grasses (CG), rhizomatous grasses (RG), at different habitat types: open lands (OL), N. antarctica forests (Ñ), primary unmanaged N. pumilio forests (PF), harvested N. pumilio forests (HF). ANDEVA de un factor para evaluar la cobertura (%) de plántulas de Nothofagus spp. (T), arbustos (S), hierbas erectas (EH), hierbas postradas (PH), pastos cespitosos (CG) y pastos rizomatosos (RG), en diferentes tipos de hábitat: áreas abiertas (OL), bosques de N. antarctica (N), bosques primarios de N. pumilio (PF) y bosques cosechados de N. pumilio (HF). Life forms Habitat T S EH PH CG RG OL 5.84ab 20.56b 10.36a 8.36a 18.13c 36.73c Ñ 1.48a 1.48a 21.26bc 41.68b 11.73b 22.34b PF 21.33c 0.04a 17.13ab 46.80b 3.22a 10.83a HF 6.86b 0.51a 26.35c 47.43b 4.85a 14.62a 41.75 31.95 11.03 44.68 19.49 19.23 F (P) (< 0.01) (< 0.01) (< 0.01) (< 0.01) (< 0.01) (< 0.01) Note: F = Fisher test; P = probability. Letters a,b,c mean significant differences at P < 0.05. Normality and homoscedasticity of residuals were previously tested.

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Table 2. Relative frequency of plant species (±SD) in the diet of Lama guanicoe during spring (SP), summer (SU), autumn (AU), winter (WI). Origin: native (N) or exotic (E) species. Life form: tree seedlings and saplings (T), shrubs (S), erect herbs (EH), prostrate herbs (PH), caespitose grasses (CG), rhizomatous grasses (RG). Frecuencia relativa de las especies vegetales (± DE) presentes en la dieta de Lama guanicoe durante la primavera (SP), verano (SU), otoño (UA), invierno (WI). Origen: especies nativas (N) o exóticas (E). Formas de vida: plántulas de Nothofagus spp. (T), arbustos (S), hierbas erectas (EH), hierbas postradas (PH), pastos cespitosos (CG) y pastos rizomatosos (RG). Species Life form Origin SP SU AU WI Acaena spp. EH-PH N 1.1 (0.6) - 1.4 (0.9) 3.3 (1.6) Agrostis spp. RG-CG N 6.1 (2.4) 5.6 (2.0) 3.9 (2.3) 7.1 (2.8) Alopecurus magellanicus CG N 3.1 (0.6) 4.4 (2.5) - 3.9 (1.8) Arjona spp. EH N - 0.3 (0.3) - - Berberis buxifolia S N 2.5 (0.7) 0.6 (0.4) 6.6 (1.4) 2.0 (0.8) Blechnum penna marina EH N 0.3 (0.1) 0.7 (0.3) - 2.3 (1.2) Bromus unioloides CG N - - 0.3 (0.3) - Calceolaria biflora EH N - 0.3 (0.3) - - Carex spp. RG N 23.2 (0.8) 14.2 (3.6) 15.4 (2.0) 16.0 (1.3) Cerastium spp. PH E-N 0.8 (0.5) 2.0 (1.1) 4.2 (2.1) 1.7 (0.7) Cotula scariosa PH N 0.1 (0.1) 0.7 (0.7) - 1.5 (1.0) Deschampsia spp. CG-RG N 8.7 (1.9) 5.4 (1.1) 7.4 (0.3) 13.4 (2.2) Empetrum rubrum S N 2.3 (0.8) 2.8 (1.6) 0.1 (0.1) 5.0 (0.9) Epilobium australe EH N 0.7 (0.7) 0.3 (0.3) 0.3 (0.3) 0.2 (0.1) Erigeron myosotis EH N 0.6 (0.3) - - - Erodium cicutarium PH E - - 0.4 (0.3) - Festuca magellanica CG N 1.6 (0.7) 3.2 (1.4) 2.5 (1.3) 5.9 (0.9) Galium spp. PH E-N 1.1 (1.1) 0.7 (0.4) 2.3 (0.8) 0.9 (0.5) Gaultheria pumila S N - - - 2.0 (1.0) Geum magellanicum EH N - 10.7 (2.6) - - Gunnera magellanica PH N 1.5 (0.8) 0.4 (0.3) - 0.7 (0.3) Hordeum sp. CG N - - - 1.5 (1.5) Juncus scheuzerioides RG N - - 1.6 (0.8) 7.5 (2.0) Luzula alopecurus CG N 0.1 (0.1) 0.6 (0.3) - - Misodendrum spp. S N 8.1 (3.0) 8.8 (2.2) 10.1 (0.3) 15.2 (5.6) Nanodea muscosa PH N 0.2 (0.2) - - - Nothofagus antarctica T N - 5.3 (2.2) 0.3 (0.2) 3.7 (1.3) Nothofagus pumilio T N 30.1 (2.8) 23.5 (2.9) 31.7 (6.2) 0.9 (0.9) Osmorhiza spp. EH N 0.5 (0.2) 0.6 (0.6) - 0.1 (0.1) Plantago barbata EH N - 0.1 (0.1) 10.3 (5.6) - Ranunculus spp. EH-PH N 0.1 (0.1) 1.1 (1.0) - - Rubus geoides S N 5.0 (1.9) - - - Rumex acetosella EH E 0.3 (0.2) - - - Senecio allophyllus EH N - 1.1 (1.1) - 1.0 (1.0) Senecio magellanicus EH N 0.4 (0.4) 1.2 (0.7) 0.5 (0.3) 2.0 (0.7) Trisetum spicatum CG N 0.5 (0.5) 0.3 (0.3) 0.7 (0.7) - Vicia magellanica PH N - 0.7 (0.4) - - Sphagnum sp. Moss N 1.1 (0.4) 4.5 (2.1) - 2.0 (0.4)

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According to Ivlev index, herbs groups were avoided (-0.36 for erect and -0.66 for prostrate), while tree seedlings and saplings were slightly selected (0.60) (figure 2). Consumption proportion for the grasses group (0.04 for caespitose and 0.08 for rhizomatous) and shrubs (-0.01) equaled their availability.

Linking diet composition and vegetation type. Most plant life forms were grazed or browsed all around the year (e.g. shrubs, prostrate herbs and caespitose grasses; figure 3). Tree seedlings and saplings were browsed in all seasons, but significantly decreased during winter F( = 14.42, df =3, P < 0.001). Cover of these seedlings was most abundant in unmanaged N. pumilio forests (21.3 %) and harvested N. pumilio forests (6.9 %), but also appeared in open lands (5.8% Figure 3. Seasonal foraging of different plant life forms by Lama of N. antarctica; table 1). Erect herbs were more grazed in guanicoe: tree seedlings and saplings (T), shrubs (S), erect herbs summer, but feeding decreased to a minimum during spring, (EH), prostrate herbs (PH), caespitose grasses (CG), rhizomatous and was mainly found in harvested N. pumilio forests and grasses (RG), hemiparasitic shrubs (HS), bryophytes (B). Values N. antarctica forests. The rhizomatous grasses were more below the X-axis represent Fisher test (F) and the probability (P). grazed during winter, and lower feeding on this group oc- Letters a, ab, and b on the bars showed differences by Tukey test curred during summer. These grasses were mainly found in at P = 0.05. open lands. Finally, the Sphagnum sp. present in peat bogs Consumo estacional por parte de Lama guanicoe, de las was consumed throughout the year (except in autumn), as diferentes formas de vida de plantas: plántulas de Nothofagus spp. (T), arbustos (S), hierbas erectas (EH), hierbas postradas (PH), pastos well as the hemiparasitic Misodendrum spp. which was also cespitosos (CG), pastos rizomatosos (RG), arbustos hemiparásitos (HS) relatively constant between seasons, but it tended to increa- y briófitas (B). Los valores al pie del eje X indican el F P( ) de la prueba se during winter (non-statistically significant). de Fisher. Letras en las barras indican diferencias por la prueba de Tukey P = 0,05. When the relationship between plant species found in feces (table 2) and vegetation census (Appendices 1 to 3) was analyzed, it was possible to observe a feeding preference defined as a ratio between cover at landscape level and occurrence in feces (figure 4). For example, species of Agrostis, Deschampsia, Carex or Nothofagus were plants

Figure 4. Relationship between plant species found in Lama guanicoe feces and their average cover at landscape level. Spe- cies or genera above the line are preferred for feeding, and below are avoided. Only the most relevant species or genera are named. Relación entre las especies vegetales encontradas en las heces Lama guanicoe y su cobertura promedio a nivel de paisaje. Las especies o géneros por encima de la línea son preferidas para la alimentación y Figure 2. Ivlev‘s selectivity index for plant life forms: tree seed- las de abajo son evitadas. Sólo se mencionan las especies o géneros más lings and saplings (T), shrubs (S), erect herbs (EH), prostrate relevantes. herbs (PH), caespitose grasses (CG), rhizomatous grasses (RG). + = selection; – = avoidance; I = indifference. The index was calculated based on the plant availability during the summer. Índice de selectividad de Ivlev para las diferentes formas de highly consumed regardless of their cover at the landsca- vida vegetal: plántulas de Nothofagus spp. (T), arbustos (S), hierbas erectas (EH), hierbas postradas (PH), pastos cespitosos (CG) y pastos rizom- pe level, while other species, C. scariosa, Galium spp. or atosos (RG). + = Selección; - = evitación; I = indiferencia. El índice fue Osmorhiza spp., were avoided and occasionally consumed calculado en base a la disponibilidad de plantas durante el verano. along the year.

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DISCUSSION availability (as it was measured during summer). Howe- ver, it is not possible to describe a preference-avoidance Plant species composition across the landscape. Plant di- pattern for guanacos in Tierra del Fuego, since this would versity greatly changed at the landscape level, but most of require evaluating forage availability during all studied them (in our study, 59 species) are shared between at least seasons. Certain selectivity patterns have been previously two different habitats. Open lands presented more exclusi- described for the guanaco diet (Puig et al. 1997) and other ve species (40 species) than the ones presented by the other camelids in continental desert habitats (Vicugna vicugna, environments. Many plant species found in grassland and vicuña; Borgina et al. 2010). Also, other factors that deter- peatlands are adapted to extreme conditions such as strong mine the herbivores diet are the biomass and quality (crude wind, long periods of drought and radiation, and evapo- protein and digestibility) of forage (Baldi et al. 2004). For transpiration. Collantes et al. (1999) described the abun- better understanding, in future studies our results should dance of E. rubrum and other cushion shrubs associated be complemented with these variables. with acidic, poor nutrient soils, or the dominance of scle- The proportion of the different plant functional types rophyllous tussock grasses (e.g., Festuca spp., Carex spp.) consumed greatly changed along seasons. Despite the along xeric steppes. However, on moister grasslands of continued use of caespitose grasses, guanacos increased Tierra del Fuego, the most important factor affecting long- the percentage of rhizomatous grasses and shrubs, and term productivity is possibly the occurrence of life-form decreased the percentage of trees and erect herbs in their shifts in the plant communities, which could be attributed diet from spring to winter. While the consumption of de- to grazing disturbance (Collantes et al. 1999) replacing pa- ciduous trees decreases in winter, the feeding of shrubs latable grasses by unpalatable species for native wildlife. increases due to the high abundance of evergreen spe- Nothofagus spp. forests supported a relatively low ri- cies such as E. rubrum. Our results agree with previous chness of understory plant species, and all of them could work on the guanaco diet in other parts of their range. For be found in other habitats. However, unmanaged N. pu- example, in the arid and semi-arid Patagonian steppe of milio forests offer the greatest proportion of tender seed- Chubut Province (Argentina), guanacos changed their diet lings and saplings, palatable for the herbivores, while the from mainly Monocotyledons plants in spring to Dicotyle- presence of shrubs and grasses are poor. We observe that dons plants (woody and herbaceous combined) in summer, in harvested forests, the diversity and cover of understory when annual grasses are less available (Baldi et al. 2004). plant species (e.g. grasses and herbs) absent from the ori- Seasonal changes of dietary composition also occur in ginal condition increased, becoming more similar to other domestic herbivores such as sheep or cattle (Baldi et al. communities. The environmental changes due to forest 2004, Soler et al. 2012). Even the dietary similarities bet- harvesting also allow the establishment of alien species ween sympatric guanacos and sheep in Patagonia generate (Martínez Pastur et al. 2002). Many of these plants have a potential condition for interspecific competition, mainly adapted to environmental conditions of southern Patago- during those seasons when forage is scarce (Baldi et al. nia, extending their distribution in different habitat types 2004). In response to this competition, mainly involving of Tierra del Fuego (Moore 1983), including several pa- sheep, seasonal displacements steppe-to-forest of guana- latable grasses (e.g. Hordeum comosum or Poa pratensis) co populations have been described for Tierra del Fuego that also appear in the diet of native herbivores. It could (Raedeke 1978, Cavieres and Fajardo 2005). Thus, gua- reflect the successful adaptation of both exotic plants and nacos would make use of the forest as a feeding place but the herbivores feeding on them. also as a refuge or sleeping area (Montes et al. 2000). Be- side this, during summer guanacos also use high elevation Seasonal diet composition and main feeding sites. The grasses and tree-line forests (Raedeke 1978). More studies food habits of guanacos in central Tierra del Fuego were of guanacos related to competition with domestic herbivo- characterized by: (1) the dominance of grasses (particu- res, habitat use and impact over selective behavior feeding larly Carex spp.) and tree seedlings and saplings (Notho- must be conducted to bring new tools to promote integra- fagus spp.); (2) the small contribution of herbs groups ted management of ecosystems and conservation planning (Dicotyledons); (3) clear seasonal variations; and (4) in- at landscape level for the species. termediate values of selectivity which could indicate an This study also reports the use of Sphagnum spp. and intermediate feeder (Baldi et al. 2004). Similar botanical Misodendrum spp. as food source. The moss could be in- composition of the diet has been described by previous cidentally consumed in bogs where Carex spp. cover is authors for guanaco populations in South Patagonia Ar- abundant. In the second case, Misodendrum spp. is a he- gentina (Bonino and Pelliza Sbriller 1991), where grasses miparasitic and evergreen shrub that could be eaten with and tree leaves represented together almost half of the to- the branches of its host (Nothofagus spp. trees) mainly in tal bulk of the diet. Although Bonino and Pelliza Sbriller winter. Because the snow accumulation in winter (1-1.5 m, (1991) and Baldi et al. (2004) described a wide variety of even into the forest) almost completely cover seedlings and plant species in the guanaco diet, in our study some groups saplings (< 1.3 m high) at the forest floor (in harvested or of plants were proportionally less consumed than their unmanaged stands), we suggest that guanacos could brow-

135 BOSQUE 34(2): 129-141, 2013 Plant distribution and seasonal diet of guanacos se on low-height mature trees or secondary stands with ac- the planning of productive activities related to Nothofagus cessible branches for guanacos (e.g. N. antarctica forests). spp. forests-grasses mosaic. Also considering the ground level increase. This may be a possible explanation why tree consumption decreases but ACKNOWLEDGEMENTS the frequency of Misodendrum spp. increases in the winter diet. Ortega and Franklin (1987) affirm that trees were rarely We are grateful to Julio Escobar, Ricardo Vukasovic used by guanacos during winter in Torres del Paine Natio- and Boris Díaz, who helped in the samples collection. We nal Park (Chile), while Bonino and Pelliza Sbriller (1991) also thank Christopher B. Anderson for the comments to detected similar proportion of tree consumption through the the manuscript. year in Tierra del Fuego (Argentina). According to our results, grasslands and Nothofagus spp. primary forests would REFERENCES be the most common feeding sites for guanacos in Tierra del Fuego. However, this pattern is not uniform throughout the Baldi R, A Pelliza-Sbriller, D Elston, S Albon. 2004. High poten- year. Nothofagus spp. forests appear to be the main source tial for competition between guanacos and sheep in Patago- of food for guanacos during summer and spring, depending nia. Journal of Wildlife Management 68(4): 924-938. more on open areas during the winter season. Bonino N, A Pelliza Sbriller. 1991. Composición botánica de la dieta del guanaco (Lama guanicoe) en dos ambientes contrastantes de Tierra del Fuego, Argentina. Ecología Austral Implications for forest management. Increasing demands 1: 97-102. for forest supplies and energy will continue to set up pres- Borgina M, VL Vilá, MH Cassini. 2010. Foraging ecology of sures on valuable forest systems. Measures to achieve this Vicuña, Vicugna vicugna, in dry Puna of Argentina. Small include attaining larger shares of natural regeneration and Ruminant Research 88: 44-53. tree retention (e.g. Martínez Pastur et al. 2009) in order to Cavieres LA, A Fajardo. 2005. Browsing by guanaco (Lama gua- incorporate elements of natural forest structures and dy- nicoe) on Nothofagus pumilio forest gaps in Tierra del Fue- namics in managed forests. These actions will have both go, Chile. Forest Ecology and Management 204: 237-248. direct and indirect consequences for the ungulates. For Collantes MB, J Anchorena, AM Cingolani. 1999. The steppes example, food resources at the stand scale are likely to be of Tierra del Fuego: floristic and growth-form patterns con- affected immediately (Edenius et al. 2002). Because the trolled by soil fertility and moisture. Plant Ecology 140: guanaco is an endemic component inhabiting Tierra del 61-75. Echeverría C, AC Newton, A Lara, JM Rey Benayas, DA Coo- Fuego for more than 8,000 years, we consider that histori- mes. 2007. Impacts of forest fragmentation on species cally they have not been an impediment for the regenera- composition and forest structure in the temperate landscape tion of Nothofagus spp. forests. Even the natural regene- of southern Chile. Global Ecology and Biogeography 16: ration cycle, which has evolved with guanaco browsing, is 426-439. 300-500 years (Muñoz 2008). The effect of native ungula- Edenius L, M Bergman, G Ericsson, K Danell. 2002. The role of tes as a limiting factor on early growth of Nothofagus spp. moose as a disturbance factor in managed boreal forests. regeneration has been reported by several authors (Pulido Silva Fennica 36: 57-67. et al. 2000, Muñoz 2008). But there has been no quanti- Krebs CJ. 1989. Ecological Methodology. Nueva York, USA. tative evaluation of the impact of browsing on the stems Harper & Row Publishers. 654 p. growth-form and productive consequences. Lencinas MV, G Martínez Pastur, P Rivero, C Busso. 2008. Con- The apparent forestry problem appears with silvicul- servation value of timber quality vs. associated non-timber quality stands for understory diversity in Nothofagus fo- tural practices, where seedlings are thicker and higher rests. Biodiversity and Conservation 17: 2579-2597. than in primary forests and other palatable exotic species Luque S, G Martínez Pastur, C Echeverría, MJ Pacha. 2011. increase in number and biomass (Martinez Pastur et al. Overview of biodiversity loss in South America: a lands- 2002, Soler et al. 2012). Many areas are being subjected cape perspective for sustainable forest management and to multiple threats simultaneously, and the interactions conservation in temperate forests. In Li C, R Lafortezza, J among them could lead to serious problems. For example, Chen eds. Landscape Ecology in Forest Management and in southern Chile, Echeverría et al. (2007) documented Conservation. Beijing, China. Springer. p. 352-379. positive feedback between the effects of habitat fragmen- Martínez Pastur G, PL Peri, C Fernández, G Staffieri, MV Len- tation, intensity of browsing by livestock and harvesting cinas. 2002. Changes in understory species diversity during of trees for timber. As forest patches decline in area, they the Nothofagus pumilio forest management cycle. Journal become more accessible to both people and livestock, pro- of Forest Research 7: 165-174. Martínez Pastur G, MV Lencinas, JM Cellini, PL Peri, RM So- gressively eliminating old-growth forest areas from the ler. 2009. Timber management with variable retention in landscape (Luque et al. 2011). Conducting studies about Nothofagus pumilio forests of Southern Patagonia. Forest the real use of N. pumilio harvested stands by guanacos Ecology and Management 258: 436-443. and quality of food in different habitats types must be es- Mittermeier R, C Mittermeier, P Robles-Gil, J Pilgrim, G Fonse- sential before formal recommendations. For the moment, ca, J Brooks, J Konstant. 2003. Wilderness: Earth’s last wild the results reported in this paper should be considered in places. Washington, USA. Conservation International. 575 p.

136 BOSQUE 34(2): 129-141, 2013 Plant distribution and seasonal diet of guanacos

Moore D. 1983. Flora of Tierra del Fuego. England, United 36: 343-357. Kingdom. Anthony Nelson. 396 p. Pulido F, B Díaz, G Martínez Pastur. 2000. Incidencia del ramo- Muñoz AE. 2008. Guanaco (Lama guanicoe) browsing on len- neo del guanaco (Lama guanicoe) sobre la regeneración de ga (Nothofagus pumilio) regeneration in Tierra del Fuego. lenga (Nothofagus pumilio) en bosques de Tierra del Fuego, Master Thesis in Biological Science. Santiago, Chile. Chile Argentina. Investigación Agraria: Sistemas y Recursos Fo- University. 37 p. restales 9: 381-394. Montes C, DA De Lamo, J Zavatti. 2000. Distribución de abun- Raedeke KJ. 1978. El guanaco en Magallanes, Chile: su distribu- dancias de guanacos (Lama guanicoe) en los distintos am- ción y biología. Santiago, Chile. CONAF. 222 p. bientes de Tierra del Fuego, Argentina. Journal of Neotro- Ragonese AM. 1981. Leaf anatomy of South American species of pical Mammalogy 7: 23-31. Nothofagus Bl. (Fagaceae). Darwiniana 23: 587-603. Ormaechea S, PL Peri, R. Molina, JP Mayo. 2009. Situación y Sepúlveda L, A Pelliza Sbriller, M Manacorda. 2004. Importan- manejo actual del sector ganadero en establecimientos con cia de los tejidos no epidérmicos en el análisis de la dieta de bosque de ñire (Nothofagus antarctica) de Patagonia sur. herbívoros. Ecología Austral 14: 31-38. In Peri PL ed. Actas 1º Congreso Nacional de Sistemas Sil- Somlo R, G Bonvisutto, T Schlichter, P Laclau, PL Peri, M Allo- vopastoriles. Misiones, Argentina. INTA. p. 385-393. gia. 1997. Silvopastoral use of Argentine Patagonian Fo- Pauchard A, E Ugarte, J Millán. 2000. A Multiscale method for rests. In Gordon AM, SM Newman eds. Temperate agro- assessing vegetation baseline of environmental impact as- forestry systems. England, United Kingdom. CAB Interna- sessment (EIA) in protected areas of Chile. USDA Forest cional. p. 237-250. Service Proceedings 15: 111-116. Soler RM, G Martínez Pastur, MV Lencinas, L Borrelli. 2012. Puig S, F Videla, MI Cona. 1997. Diet and abundance of the gua- Differential forage use between large native and domes- naco (Lama guanicoe Müller 1776) in four habitats of nor- tic herbivores in Southern Patagonian Nothofagus forests. thern Patagonia, Argentina. Journal of Arid Environments Agroforesty Systems 85(3): 397-409.

Recibido: 03.04.12 Aceptado: 02.03.13

137 BOSQUE 34(2): 129-141, 2013 Plant distribution and seasonal diet of guanacos

Appendix 1. Percent coverage (±SD) of dicotyledons plants obtained from vegetation surveys in open lands (OL), Nothofagus antarctica forests (Ñ), primary unmanaged N. pumilio forests (PF), harvested N. pumilio forests (HF). Life form: tree seedlings and saplings (T), shrubs (S), erect herbs (EH), prostrate herbs (PH). Porcentaje de cobertura (±DE) de plantas dicotiledóneas, a partir de los censos de vegetación en áreas abiertas (OL), bosques de Nothofagus antarctica (N), bosques primarios de N. pumilio (PF) y bosques cosechados de N. pumilio (HF). Formas de vida: plántulas de Nothofagus spp. (T), arbustos (S), hierbas erectas (EH) y hierbas postradas (PH). Life Habitat Species Feces form OL Ñ PF HF Acaena magellanica (Lam.) Vah PH G 1.6 (0.5) 0.9 (0.3) 0.8 (0.5) 1.4 (0.2) Acaena ovalifolia Ruiz et Pavón PH G 0.8 (0.4) 1.8 (0.4) 0.8 (0.3) 5.7 (0.7) Acaena pinnatifida Ruiz et Pavón EH G 0.1 (<0.1) <0.1 (<0.1) - <0.1 (<0.1) Achillea millefolium L. EH N 1.0 (0.9) 0.4 (0.2) - 0.2 (0.1) Adenocaulon chilense Less. EH N - - - 0.1 (<0.1) Agoseris coronopifolium (D’Urv.) Chambers ex D.M. Moore EH N <0.1 (<0.1) - - <0.1 (<0.1) Arenaria serpens Humb., Bonpl. et Kunth PH N 0.1 (<0.1) - - - Azorella lycopodioides Gaudich. S N 1.6 (1.2) - - - Azorella trifurcata (Gaertner) Hooker f. S N 0.7 (0.4) - - <0.1 (<0.1) Berberis buxifolia Lam. S G 1.8 (1.0) 1.3 (0.3) <0.1 (<0.1) 0.1 (<0.1) Berberis empetrifolia Lam. S G 0.1 (<0.1) - - - Bolax gummifera (Lam.) Sprengel S N 2.1 (1.2) - - - Calceolaria bifloraLam. EH S <0.1 (<0.1) 0.1 (<0.1) - <0.1 (<0.1) Caltha sagitata Cav. PH N 3.4 (1.2) - - - Capsella bursa pastoris L. Medicus EH N - 0.1 (0.1) - 0.2 (0.1) Cardamine glacialis (Forster f.) DC. EH N - 0.4 (0.1) 1.7 (0.5) 1.8 (0.3) Cerastium arvense L. PH G 0.4 (0.2) 0.4 (0.1) 0.2 (0.2) 1.1 (0.4) Cerastium fontanum Baumg. PH G 0.1 (<0.1) 0.7 (0.2) 0.7 (0.3) 5.7 (0.7) Chiliotrichum diffusum (Forster f.) O. Kuntze S N 0.1 (<0.1) - - - Cirsium vulgare (Savi) Ten. EH N - - - 0.2 (0.1) Colobanthus quitensis (Kunth) Bartl. PH N 0.2 (0.1) - - - Coronopus dydimus (L.) Sm. PH N <0.1 (<0.1) - - - Cotula scariosa (Cass.) Franchet PH S 0.6 (0.2) 22.1 (2.0) 9.0 (3.0) 3.0 (0.6) Draba magellanica Lam. EH N - <0.1 (<0.1) - - Dysopsis glechomoides (A. Richard) Müller Arg. PH N - 0.2 (0.1) 1.0 (0.6) 6.5 (1.2) Empetrum rubrum Vahl exWilld. S S 14.1 (4.5) - - - Epilobium austral Poeppig et Hausskn. EH S - - - <0.1 (<0.1) Erigeron myosotis Pers. EH S 0.3 (0.2) - - - Euphrasia antarctica Bentham EH N 0.1 (<0.1) - - - Galium antarcticum Hooker f. PH G - 0.5 (0.2) - - Galium aparine L. PH G - 8.9 (1.4) 33.8 (1.4) 16.1 (3.8) Galium fuegianum Hooker f. PH G - 0.5 (0.1) - 0.5 (0.1) Gaultheria pumila (L. f.) Middleton S S <0.1 (<0.1) <0.1 (<0.1) - - Gamochaeta spiciformis (sch. Bip.) Cabrera EH N 0.1 (<0.1) <0.1 (<0.1) - <0.1 (<0.1) Gentiana postata Haenke EH N 0.1 (<0.1) - - - Gentianella magellanica (Gaud.) Fabris ex D.M.Moore PH N 0.3 (0.1) <0.1 (<0.1) <0.1 (<0.1) 0.1 (<0.1) Geum magellanicum Comm. Ex Pers. EH S 0.2 (<0.1) <0.1 (<0.1) - - Gunnera magellanica Lam. PH S 0.1 (<0.1) - - - Hieracium antarcticum D’Urv. EH N - <0.1 (<0.1) - -

138 BOSQUE 34(2): 129-141, 2013 Plant distribution and seasonal diet of guanacos

Appendix 1 continued Leucanthemum vulgare Lam. EH N 0.5 (0.4) <0.1 (<0.1) - 0.2 (0.1) Nanodea muscosa Banks. ex C.F. Gaertner PH S 0.4 (0.2) - - - Nothofagus antarctica (Forster f.) Oersted T S 5.8 (2.2) 1.4 (0.3) 0.2 (0.1) 0.2 (0.1) Nothofagus pumilio (Poepp. et Endl.) Krasser T S - 0.1 (<0.1) 21.2 (2.4) 6.7 (0.8) Osmorhiza chilensis Hooker et Arn. EH G - 0.4 (0.1) - <0.1 (<0.1) Osmorhiza depauperata Phil. EH G <0.1 (<0.1) 8.3 (1.6) 10.1 (1.1) 13.0 (0.9) Oxalis magellanica Forster f. PH N <0.1 (<0.1) - - - Plantago barbata Forster f. EH S <0.1 (<0.1) - - - Polygonum aviculare L. EH N <0.1 (<0.1) - - - Pratia longiflora Hooker f. EH N <0.1 (<0.1) - - - Pratia repens Gaudich. EH N 0.1 (0.1) - - - Primula magellanica Lhem. EH N <0.1 (<0.1) - - - Ranunculus biternatus Sm. PH G - 0.1 (<0.1) <0.1 (<0.1) 1.0 (0.5) Ranunculus fuegianus Speg. PH G <0.1 (<0.1) - - - Ranunculus maclovianus D’Urv. EH G - - - <0.1 (<0.1) Ranunculus uniflorus Phil. Ex Reiche PH G 0.2 (0.1) - - Ribes magellanicum Poiret S N <0.1 (<0.1) 0.2 (0.1) - 0.3 (0.1) Rubus geoides Sm. S S - - - 0.1 (<0.1) Rumex acetosella L. EH S 0.4 (0.2) 1.4 (0.3) 0.2 (0.1) 2.9 (0.6) Sagina procumbens L. PH N - - - 0.3 (0.1) Schizeilema ranunculus (D’Urv.) Domin PH N 0.1 (0.1) 4.0 (0.6) - 0.8 (0.3) Senecio magellanicus Hooker et Arn. EH S 0.5 (0.3) - - <0.1 (<0.1) Senecio vulgaris L. EH N - - - <0.1 (<0.1) Stellaria debilis D’Urv. PH N - - - <0.1 (<0.1) Stellaria media (L.) Vill. PH N - 0.9 (0.5) 0.9 (0.4) 2.5 (0.6) Taraxacum gillesii Hooker et Arn. EH N - 0.2 (<0.1) - - Taraxacum officinale Weber EH N 1.8 (1.0) 2.6 (0.5) 4.3 (0.9) 4.5 (0.5) Thlaspi magellanicum Comm., ex Poiret EH N <0.1 (<0.1) <0.1 (<0.1) - <0.1 (<0.1) Trifolium repens L. EH N 4.9 (2.5) 0.3 (0.1) - 0.7 (0.4) Veronica serpyllifolia L. PH N 0.1 (<0.1) 0.2 (<0.1) <0.1 (<0.1) 0.5 (0.1) Vicia magellanica Hooker f. PH S - 0.1 (0.1) - 0.1 (<0.1) Viola magellanica Forster f. PH N - 0.4 (0.1) 0.1 (0.1) 1.5 (0.5) Note: items identified in faeces at species level (S), genus level (G), or without presence (N).

139 BOSQUE 34(2): 129-141, 2013 Plant distribution and seasonal diet of guanacos

Appendix 2. Percent coverage (±SD) of Monocotyledons plants obtained from vegetation surveys in open lands (OL), Nothofagus antarctica forests (Ñ), primary unmanaged N. pumilio forests (PF), harvested N. pumilio forests (HF). Life form: caespitose grasses (CG), rhizomatous grasses (RG), erect herbs (EH). Porcentaje de cobertura (±DE) de plantas Monocotiledóneas a partir de los censos de vegetación en áreas abiertas (OL), bosques de Nothofagus antarctica (N), bosques primarios de N. pumilio (PF) y bosques cosechados de N. pumilio (HF). Formas de vida: pastos cespitosos (CG), pastos rizomatosos (RG) y hierbas erectas (EH). Life Habitat Species Feces form OL Ñ PF HF Agropyron pubiflorum (Steudel) Parodi RG N <0.1(<0.1) - - - Agrostis magellanica Lam. RG G 0.7 (0.7) - - - Agrostis perennans (Walter) Tuck. CG G 2.2 (1.0) 0.2 (0.1) - 0.1 (<0.1) Agrostis uliginosa Phil. CG G - - - 0.4 (0.3) Alopecurus magellanicus Lam. CG S 1.6 (0.7) 0.1 (<0.1) - 0.1 (<0.1) Alopecurus pratensis L. CG N 0.1 (0.1) - - - Bromus unioloides Humb., Bonpl. et Kunth CG S 0.1 (<0.1) 1.6 (0.3) - 0.4 (0.1) Calamagrostis stricta (Timm) Koeler RG N 0.8 (0.3) - - - Carex capitata L. RG G <0.1 (<0.1) - - - Carex curta Gooden RG G 11.7 (3.5) - - - Carex deciduas Boott RG G 2.3 (1.1) - - - Carex fuscula D’Urv. RG G 0.3 (0.1) - - - Carex gayana Desv. RG G 3.7 (2.7) - - - Carex macloviana D’Urv. RG G 0.1 (0.1) - - - Carex magellanica Lam. RG G 1.5 (0.5) - - - Carex sorianoi Barros RG G <0.1 (<0.1) - - - Carex subantarctica Speg. RG G 0.4 (0.4) - - - Dactylis glomerata L. CG N - 0.1 (0.1) - - Deschampsia antarctica Desv. CG G 1.0 (0.9) 0.2 (<0.1) - 0.2 (0.1) Deschampsia flexuosa (L.) Trin. RG G 4.4 (2.0) 2.9 (0.7) - 0.2 (0.1) Elymus agropyroides C. Presl RG N 0.1 (<0.1) <0.1 (<0.1) - <0.1 (<0.1) Festuca gracillima Hooker f. CG N 1.3 (1.3) - 1.0 (0.5) 0.6 (0.2) Festuca magellanica Lam. CG S 0.5 (0.2) 5.4 (0.6) 1.5 (0.7) 0.5 (0.1) Holcus lanatus L. CG N - 0.2 (0.1) - - Hordeum comosum C. Prsel CG G 4.0 (1.6) 0.1 (<0.1) - 0.1 (<0.1) Hordeum secalinum Schreber CG G - - - 0.2 (0.1) Juncus scheuzerioides Gaudich. RG S 0.3 (0.2) - - - Luzula alopecurus Desv. CG S 0.2 (0.1) 0.1 (<0.1) - <0.1 (<0.1) Phaiophleps biflora (Thunb.) R.C. Foster EH N <0.1 (<0.1) - - - Phleum alpinum L. CG N 4.0 (1.6) 2.1 (0.3) 0.2 (0.1) 1.0 (0.2) Phleum pratense L. CG N 0.4 (0.3) - - - Poa annua L. CG G - 0.1 (<0.1) - 0.3 (0.1) Poa nemoralis L. CG G - - - <0.1 (<0.1) Poa pratensis L. RG G 9.5 (2.5) 17.5 (1.2) 10.7 (2.1) 12.9 (1.5) Tetroncium magellanicum Willd. RG N <0.1 (<0.1) - - - Triglochin concinna Davy RG N 0.5 (0.3) <0.1 (<0.1) - - Triglochin palustris L. RG N 0.4 (0.2) - - - Trisetum spicatum (L.) K. Richter CG G 2.7 (1.0) 1.6 (0.3) 0.5 (0.2) 1.0 (0.3) Uncinia lechleriana Steudel RG N - 1.9 (0.3) 0.1 (<0.1) 1.5 (0.4) Note: items identified in faeces at species level (S), genus level (G), or without presence (N).

140 BOSQUE 34(2): 129-141, 2013 Plant distribution and seasonal diet of guanacos

Appendix 3. Percent coverage (±SD) of Ferns according to the vegetation surveys in open lands (OL), Nothofagus antarctica forests (Ñ), primary unmanaged N. pumilio forests (PF), harvested N. pumilio forests (HF). Life form: erect herbs (EH), prostrate herbs (PH). Porcentaje de cobertura (±DE) de Helechos a partir de los censos de vegetación en áreas abiertas (OL), bosques de Nothofagus antarctica (N), bosques primarios de N. pumilio (PF) y bosques cosechados de N. pumilio (HF). Formas de vida: hierbas erectas (EH) y hierbas postradas (PH). Life Habitat Species Feces form OL Ñ PF HF Blechnum penna marina (Poiret) Kuhn EH S 0.1 (<0.1) 6.7 (1.3) - 2.0 (0.5) Cystopteris fragilis (L.) Berhn. EH N <0.1 (<0.1) 0.1 (<0.1) 0.8 (0.3) 0.3 (0.1) Lycopodium magellanicum (P. Beauv.) Swartz PH N 0.1 (<0.1) - - - Note: items identified in faeces at species level (S), genus level (G), or without presence (N).

141

BOSQUE 34(2): 143-153, 2013 DOI: 10.4067/S0717-92002013000200003

Livelihood responses to mangrove deforestation in the northern provinces of Ecuador

Respuestas de subsistencia a la deforestación de los manglares en las provincias del norte de Ecuador

Stuart E Hamilton a*, Sarah Collins b

*Corresponding author: a College of William and Mary, Department of Geology, Center for Geospatial Analysis, Swem Library, 400 Landrum Drive, Williamsburg, Virginia, USA, tel.: 01-757-634-7927, [email protected] b Unaffiliated researcher, Ottawa, Ontario, Canada.

SUMMARY

Mangrove forests worldwide are under threat. Ecuador is no exception to this trend, with substantial mangrove deforestation across almost all regions. This paper synthesizes a literature review of Ecuadorian mangroves, a remote sensing analysis of the past and present extent of mangrove forests conducted for another paper, and ethnographic field research conducted in the major estuaries of northern Ecuador to present the role of mangrove wetlands in supporting local livelihoods in Ecuador’s coastal communities. This paper takes a macro-micro approach, examining the global questions of mangroves and then discussing the micro situation of mangroves in Ecuador before moving onto estuarine specific profiles. All the major mangrove regions of northern Ecuador are examined with a particular emphasis on deforestation / reforestation trends, the estuarine specific forces driving and responding to these trends, as well as the livelihood response of the impacted communities. The research relies on the most current estimates of mangrove forests as well as historic calculations of mangrove area.

Key words: mangrove forests, Ecuador, livelihoods, deforestation, reforestation.

RESUMEN

Los bosques de manglares en todo el mundo están en riesgo. Ecuador no escapa a esta tendencia, como lo demuestran los altos niveles de deforestación de manglares presentes en casi todas sus regiones. Este artículo está compuesto por: una revisión de los estudios sobre manglares ecuatorianos, un análisis de teledetección de las áreas de manglares presentes y pasadas, y por la investigación etnográfica realizada en los principales estuarios del norte de Ecuador para dilucidar el papel de los manglares para la subsistencia de sus comunidades costeras. Se propone adoptar un enfoque macro-micro con el fin de examinar la problemática global de los manglares, para luego discutir la situación a escala micro de los manglares en el Ecuador y, finalmente, proceder a analizar perfiles de estuarios específicos. Todas las regiones de manglares más importantes del norte de Ecuador son examinados con particular énfasis en las tendencias de deforestación-reforestación y en los factores específicos que producen y responden a dichas tendencias. Asimismo, se presentan las estrategias de subsistencia originadas como respuesta a estas tendencias en las comunidades afectadas. La investigación se basa en las estimaciones más actuales, así como en cifras históricas de la extensión de bosques de manglar.

Palabras clave: bosques de manglares, Ecuador, medios de subsistencia, deforestación, reforestación.

INTRODUCTION analysis of mangrove change over time in coastal Ecuador with a focus on the resulting adaptation of local popula- Mangrove deforestation and the role of economically- tions as it pertains to traditional livelihoods. Specifically valued resources from mangrove wetlands in supporting examined is how mangrove forest reliant communities re- rural livelihoods are documented in academic literature. sist, adapt, mitigate, and attempt to reverse the livelihood However, most livelihood analyses are a single spatiotem- alterations that arise when mangroves are lost. poral snapshot that often neglects to take into account the The scientific community first recognized the importan- changing areas of mangrove forests over space and time. ce of mangrove forests in the late 1960s and early 1970s. Conversely, most mangrove deforestation studies quantify Odum and Heald (1972) identified the role of mangrove mangrove change over time and space but fail to account forests as a driver of biodiversity and food production du- for the change in livelihoods while deforestation is occu- ring their pioneering research on mangroves of the Florida rring. Additionally, the existing literature lacks information Everglades. Their research demonstrates that mangroves of how communities adapt and respond once deforestation are a keystone mutualist that underpins the entire ecology occurs. This paper fills these gaps with a spatiotemporal of an estuarine environment. Prior to this research, mangro-

143 BOSQUE 34(2): 143-153, 2013 Livelihood responses to mangrove ve forests had a reputation as having little ecological, envi- flora and fauna, driven by deforestation, with less than 5 % ronmental, or economic value. As late as 1974, mangrove of all original forest remaining (Dodson and Gentry 1991). forests were seen as having little societal benefit (Lugo and Snedaker 1974). In 1969, the United States Department Mangrove forest goods and services. Traditional estuarine of Agriculture Soil Conservation Service did not classify communities utilize mangrove forests for firewood, char- mangrove forests as an area suitable for crops, pastures, coal production, boat building, home construction, natural woodland, wildlife, or any other use (Lugo and Snedaker dyes manufacture, roof thatching and sewage treatment 1974). Much of the focus on mangroves during this period (Tomlinson 1986). Mangrove forests also provide key ha- was on reclamation, which illustrates that society and the bitat to important traditional coastal seafood in the form scientific community only valued mangroves for what they of hundreds of species of fish, crabs, shrimps, bivalves, could be converted into (Ellison and Farnsworth 1996). and gastropods (table 1). Other food provided by mangrove forests include wild honey and edible plants; mangrove Mangrove biodiversity. The view of mangroves as a nui- forests are a prime habitat for nypa palms that provide su- sance or a useless land cover has been slow to retreat but gar and alcohol to traditional communities (table 1). Other the importance of the mangrove ecosystem is now fully traditional uses include the utilization of mangrove litter appreciated within the estuarine research community. for animal food, medical plants, tourism, and recreation (ta- Mangrove forests are not merely a part of one of the most ble 1). Furthermore, mangrove forests in Asia and Ecuador productive ecosystems on the planet; in many ways, they have been used to raise species such as shrimp for hundreds create these ecosystems by stabilizing the soil and crea- of years in subsistence aquaculture systems (Jimenez 1989, ting a habitat in which other organisms flourish (table 1) Naylor et al. 1998). Within Ecuador, such artisanal activity (Costanza et al. 1997, Blaber 2007). Although a paucity appears to be almost extinct. Traditional utilization of man- of studies relating biodiversity to mangrove habitat exists grove forests is often conducted in a sustainable manner for Ecuador, nearby analyses do exist. For example, in Co- allowing for harvesting of differing products throughout the lombia and the Caribbean, mangrove forests support over year. For all of these reasons, mangrove forests have been 140 bird species, 200 fish species, and many hundreds of called an entrepreneur’s dream (Tomlinson 1986), as they terrestrial and marine invertebrates and are the basis for produce raw materials from seawater and other renewable high floral and faunal biodiversity in otherwise low-bio- sources and pass on these goods to traditional communities. diversity areas of mud and salt flats (Alvarez-León and Many studies have attempted to quantify the economic Garcia-Hansen 2003). Within Ecuador, rivers with man- value of various mangrove ecosystems and to demonstrate grove wetlands have been shown to have higher levels of that the rapid pace of mangrove deforestation and estuari- fish biodiversity than those without, although attributing ne disturbance may have been due to the slow realization the increased diversity to mangrove presence cannot be of the economic valuation of preserved mangrove forests conclusively ascribed to mangrove forests (Shervette et (Blaber 2007). The direct economic benefit of a preser- al. 2007). The contribution to biodiversity is particularly ved mangrove forest has been estimated to be $12,229 relevant to Ecuador, west of the Andes to the coast, as this per-year per-hectare in Sri Lanka (Batagoda 2003), $1,092 region is described as undergoing a massive extinction of per-year per-hectare in Kenya (UNEP 2011), and as high

Table 1. Traditional mangrove forests goods and services (FAO 2004, Siikamäki et al. 2012). Bienes y servicios tradicionales de los bosques de manglares (FAO 2004, Siikamäki et al. 2012). Direct Food Wood Products Mitigation Other Wild shrimp Timber Flood control Tourism Wild fish Charcoal Shoreline stabilization Recreation Mollusks Firewood Wind protection Medicinal products Crab Boats Wastewater treatment Animal feed Clam Stakes and poles Carbon sequestration and mitigation Habitat Cockles Home construction Ground water management Plants (feed and fodder) Thatch Pollutant treatment Pollinating bats Tannin (aquaculture runoff) Pollinating bees Pulp Ocean/surge protection Sugar (Nipa) Bark Apiculture for honey Alcohol (Nipa) Vinegar Traditional aquaculture Salt

144 BOSQUE 34(2): 143-153, 2013 Livelihood responses to mangrove as $751,368 per-hectare in totality when damaged by oil 2007). Despite this view, numerous other counter-pers- spill in Puerto Rico (Lewis 1983). The estimated 1994 va- pectives advocate the importance of mangrove to offshore lue of a mangrove swamp was $9,990 per-hectare per-year fisheries. For example, it is estimated that the 567,000 ha with estuaries at $22,832 per-hectare per-year (Costanza et of mangrove forests in Malaysia sustain more than half of al. 1997). This is a global average. A more recent analy- Malaysia’s annual fish catch, totaling 1.28 million tonnes, sis of ecosystem goods and services values mangroves at through larval retention, trophic supply, and habitat sup- between $10,000 and $35,000 per hectare annually in nor- port (Chong 2007). Although Blaber (2007) contests the thern Haiti (Inter-American Biodiversity Information Net- relationship between the decline of offshore commercial work 2009). Many of these valuations neglect the carbon fisheries and mangrove deforestation on a global scale, the offset value of the forests. Even without carbon taken into stance is unequivocal when dealing with traditional fishing account, mangrove forests can be seen to offer substantial communities and their relationship to mangrove by stating economic benefits even when compared to cash crops. that the long-established fishing practices of local estuari- Literature on livelihoods in Ecuador, though limited, ne fishermen are entirely dependent on the existence of the supports the view of mangrove forests providing numerous mangrove system (Blaber 2007). goods and services when utilized in a traditional manner. Within Ecuador, no peer-reviewed study exists concer- Ecuadorian mangroves have historically been utilized for ning the investigation of what role mangroves play in the charcoal and tannin extraction (Snedaker 1986, Labastida life cycle of economically-valued species; although two 1995). Mangroves also provide a natural wind and flood studies have described the fish communities associated barrier in addition to providing materials such as timber with mangrove wetlands providing anecdotal evidence of and poles for the construction of homes (FAO 2004). In- the importance of mangroves to Ecuadorian fish species. deed, in the northern part of Esmeraldas province, man- Shervette et al. (2007) documented the fish community of grove economy still powers the entire regional economy a heavily disturbed mangrove wetland in Palmar, Ecuador. (Veach 1996, Ocampo-Thomason 2006). Mangroves in Juveniles of several snook species were found exclusi- Ecuador also contribute to the wider economy. Under the vely in mangrove habitat and not in an adjacent tidal river Costanza valuation, the 1969 mangrove forests of Ecuador that lacked mangroves. Although only a small portion of as determined by CLIRSEN (Centro de Levantamientos Rio Palmar’s mangrove remains intact, it sustains higher Integrados de Recursos Naturales por Sensores Remotos), fish richness than that sustained by the nearby river lac- if preserved, would be producing economic returns of ap- king mangroves. These results indicate that mangroves in proximately five billion dollars annually (adjusted from Ecuador may play an important role in sustaining local and 1994 USD to 2000 USD). Such an ecosystem function va- regionally important fish species. Other research in Ecua- lue of mangroves excludes other potential economic values dor points to artisanal fishermen utilizing shrimp and other of mangroves such as carbon sequestration, pollinating biological resources of mangroves for hundreds of years, species habitat, and use for medicinal purposes. noting that the entire lifecycle of shrimp in Ecuador’s coastal waters is reliant on mangroves (Cuoco 2005). Mangroves and fisheries. As of 2008, 85 % of the fish stocks monitored by FAO were classified as fully exploi- METHODS ted or overly exploited (FAO 2010). Many studies have documented that mangrove wetlands provide essential The land cover change methods, analysis, and results fish habitat for several economically-valued fish species were found in two accompanying papers (Hamilton 2011, (Chong 2007, Koenig et al. 2007). Additionally, many Hamilton and Stankwitz 2012). Ethnographic research, species of fish and invertebrates that are important in sub- unique to this paper, consisted of 215 household inter- sistence fisheries also rely on mangrove wetlands (Ocam- views, 25 community surveys and 35 semi-structured in- po-Thomason 2006, Blaber 2007, Nagelkerken 2007). It terviews. All semi-structured interviews and surveys were is argued that mangrove forests play an important role in conducted during 2009 and involved contacts made during fisheries sustainability and global food security by sustai- earlier visits to these regions in 2007 and 2008. The semi- ning commercial wild fish populations (Odum and Heald structured interviews were conducted with approximately 1972, Naylor et al. 1998, Chong 2007). Therefore, it can 61 local residents and estuarine stakeholders. They took be deduced that mangrove deforestation likely contributes the form of free-flowing conversations with a focus on the to fisheries decline. past and present livelihood exploitation of mangrove fo- The findings that equate fisheries decline with mangro- rests. An attempt was made to interview those who make ve decline are contested. The opposing argument is that their living in the estuary from traditional goods and servi- most studies that equate mangrove losses and fisheries de- ces provided by the estuary, those who work on the shrimp cline show correlation but not causation and are plagued farms or in support of shrimp farms that are now the do- by problems of spatiotemporal autocorrelation because minant services offered by the estuary and community lea- commercial over-fishing and mangrove depletion occurred ders who had insights about past and present livelihood on a similar temporal scale and in similar places (Blaber exploitation of the estuaries. Artisanal fishermen were also

145 BOSQUE 34(2): 143-153, 2013 Livelihood responses to mangrove interviewed as they rely on the natural goods and services Within one study area (Chone), ethnographic research of an estuary to make their living. The goal of the inter- took the additional form of collaborative mapping. This views was to understand how mangrove deforestation in portion of the ethnographic research was based on the re- the estuaries has altered the livelihood and food security cent advancement of participatory research mapping tech- options available to those dependent on the wider goods niques that have shown to be an effective technique to as- and services of the estuary; in other words, to gain insight sess resource use and histories among rural communities. into the implications of the mangrove deforestation. Arrangements were made with the local fishing collective The household survey was comprised of five sections. to have a group meeting and free flowing discussion dri- (i) A household demographic section was created to re- ven by poster-sized maps generated from semi-decadal cord important demographic information about household land use within the estuaries. Participants were encoura- composition1. (ii) A household consumption section was ged to discuss the forces behind the land use change and created to collect data on household mangrove depen- the implications of such changes to their livelihoods. The dency pertaining to livelihoods. (iii) A household emplo- participants annotated the maps with symbols representing yment section was designed to provide current data on the various areas of seafood catch throughout time. household’s wider employment income. (iv) A household Finally, a literature review relating to livelihood op- access to amenities section was created to provide details tions in Ecuador activity resulted in two socioeconomic on whether or not the family owns items affiliated with the studies useful for this research. In 2003, Ocampo-Tho- fishing or mangrove industry. For the purpose of this pa- mason (2006) conducted 170 socioeconomic surveys and per, specific details on appliances, automobiles, and boats 100 interviews with a focus on mangrove dependent live- owned by the household were evaluated. (v) A mangrove/ lihoods in Cayapas-Mataje Estuary. Veach (1996) conduc- shrimp employment section evaluated the characteristics ted 61 household interviews in and around Cayapas-Ma- of households’ livelihood dependency specifically on the taje. Although focused on gender roles, this research does mangrove and aquaculture economies. The community contain substantial information on the rates of utilization survey was comprised of ten sections. These can be clas- of mangroves goods and services. These socioeconomic sified as aid, natural resource protection, demography, studies supplemented the information gained from the pri- energy use, education, migration, history, recent events, mary ethnographic research. development and agriculture as they pertained to the wider estuarine communities. Both the household and communi- RESULTS ty survey provided important information pertaining to the history of mangrove livelihoods in the study areas defined Esmeraldas province. As of 2000 to 2009 (Giri et al. below (figure 1). 2011), mangrove forests exist in four locations within Es- meraldas Province (figure 1). From north to south, these four locations are: (i) a very large forest surrounding and within Reserva Ecológica Cayapas-Mataje at the confluen- ce of the Cayapas, Mataje, and Santiago rivers; (ii) a series of small island and fringe forests near the mouth of the Rio Esmeraldas; (iii) a large forest surrounding and within Muisné Estuary; and (iv) a formerly large but now heavily degraded forest around and within Cojimíes Estuary. This paper will discuss areas (i), (ii), and (iv), which cover over 99 % of the mangrove area in Esmeraldas province and all of the areas where local livelihoods depend on mangroves (figure 1). Area (i) is of particular interest as the mangrove deforestation pattern is different from all other estuaries analyzed. For the purposes of this analysis, the mangroves of Cojimíes (iv) are classified as belonging to Manabí province although the actual forest is split between Esmeral- das and Manabí provinces.

Cayapas-Mataje estuary. The mangrove surrounding and within the 44,000 km2 Reserva Ecológica Cayapas-Mataje Figure 1. Study areas and minor mangrove forests. is likely the least degraded and most ecologically important Áreas de estudio y bosques de manglares menores. in Ecuador and potentially the most pristine forest along the entire pacific coast of the Americas. This region consists 1 Specific questions included gender, age, education years, -neighbor of pristine estuary environments, freshwater and inter-tidal hood, household emigration and household immigration. Income was included under employment. flooded wooded wetlands, and wooded peat lands. Cayapas-

146 BOSQUE 34(2): 143-153, 2013 Livelihood responses to mangrove

Mataje contains the tallest known mangroves in the world, chased is the terrestrial land; and that does not give the with heights up to 64 meters (Spalding et al. 2010). The landowner the rights to the mangroves, to the concha negra area has special recognition as an original Ramsar site and alongside their land, or the right to block the concha negra 18,000 ha of mangrove are protected under national law harvesters’ access to this resource (Veach 1996). (001 DE 052-A-DE) within the preserve. Unlike other pro- Numerous reasons likely exist for the preservation of tected mangrove estuaries to the south, Reserva Ecológica mangroves in Cayapas-Mataje. Local residents generally Cayapas-Mataje appears to have strong national standing, refer to community organizations and their active resis- with the state, the legal owner of the estuary, and the Minis- tance as the primary force behind the preservation of the try of the Environment managing the mangrove resource. mangrove forest. This community response appears to be The land use change analysis conducted indicates that motivated by two forces: knowledge of an earlier period mangrove deforestation (table 2) is more limited in Caya- of deforestation and the date of aquaculture’s arrival in pas-Mataje Estuary than any in other location in Ecuador. the region. Firstly, almost all residents mentioned lear- Ninety-two percent of the pre-aquaculture mangroves re- ning about the economic importance of mangroves from main in the estuary. Local residents and those who rely on an earlier period of mangrove deforestation that damaged wild-catch in the area are aware of the national recognition local livelihoods and depleted wild estuarine fisheries. of the mangrove and strive to protect the mangrove fo- This is recorded in literature as a government-sponsored rest; having successfully unified against shrimp farm ex- industrial program to exploit the mangroves of Cayapas- pansion and mangrove deforestation. As early as 1995, all Mataje for tannin production from the mid-1950s until the concheros and 82 % of fishermen in this region described late 1960s (Snedaker 1986, Labastida 1995, Spalding et al. shrimp farming as bad for the community (Veach 1996) 1997, Ocampo-Thomason 2006). Deforestation continued and opposed mangrove deforestation. Local residents in until a collapse in worldwide tannin prices and a switch Cayapas-Mataje mentioned local resistance against shrimp by timber companies to other environments such as cloud farming as the reason for mangrove forests survival and forests and rainforests for tannin. Secondly, local residents several noted that local fishing, concha negraAnadara ( pointed to knowledge of the destruction shrimp farms cau- tuberculosa (Sowerby 1833), Arcidae, bivalve mollusk) sed further south as a reason for their collective response collectives, and community groups have unified to protect opposing the shrimp farms. The land use analysis supports mangrove forest in the region. Such community awareness these statements. Aquaculture arrived later in Cayapas- of mangroves and willingness to partake in preservation Mataje than in any other estuary in Ecuador (Hamilton and and management occurs in other regions of the world (Ba- Stankwitz 2012). Local residents indicate they knew of the dola et al. 2011). environmental degradation shrimp farms had already cau- The local residents who obtain their livelihoods from sed in estuaries such as Chone, Cojimíes, and particularly the estuary, led by the concha negra harvesters, have or- in Muisné and resisted accordingly. ganized and formed a regional group called Federación The reasons for the survival of mangrove forests in de Artesanos Recolectores de Productos Bioacuaticos del Cayapas-Mataje is likely in part due to local efforts based Manglar (FEDARPOM). FEDARPOM includes fisherfolk on livelihoods and culture, however, other physical and and agriculturalists in an attempt to conserve livelihood re- geopolitical factors may help explain the high level of forest sources inside and around Cayapas-Mataje (Ocampo-Tho- preservation. One of the primary factors hindering shrimp mason 2006). Conflict between FEDARPOM and shrimp farm expansion surrounding and within Cayapas-Mataje, farmers occurs but unlike other estuaries, the traditional thereby preserving mangrove forests, was likely the his- livelihood users appear to have prevailed. For example, toric isolation of the region and lack of reliable paved ro- it is reported that concheros have confronted shrimp far- ads connecting Cayapas-Mataje to the rest of Esmeraldas. mers who try to block their access to concha negra in the Indeed, until the 1990s, only an unreliable train or unim- estuary. Concheros maintain that even if shrimp farmers proved road connected Cayapas-Mataje to the highlands legally purchased land for a shrimp farm, what they pur- and no paved roads ran south into Esmeraldas until the mid-2000s. This resulted in difficulty moving heavy equi- pment into the area to remove mangrove and build shrimp Table 2. Mangrove land cover change in Cayapas-Mataje Estu- farms and even more difficulty exporting bulk quantities ary from pre-aquaculture through 2006. of iced or fresh shrimp out of the region. The primary form Cambio de superficies de manglares en el estuario -Cayap of transportation of goods and people in Cayapas-Mataje as-Mataje, desde la época pre-acuícola hasta el 2006. is dugout canoes. Unlike Cayapas-Mataje, all the estua- Year Mangrove (ha) Aquaculture (ha) Other (ha) ries further south are generally well connected via a paved 1986 35,144 0 15,570 road network to the Ecuadorian commercial centers and ports of Esmeraldas, Manta, Guayaquil, or Machala. Addi- 1997 33,720 1,425 15,569 tionally the border region has been in a geopolitical hots- 2001 32,695 2,449 15,570 pot with Fuerzas Armadas Revolucionarias de Colombia 2006 32,344 2,800 15,570 (FARC) rebels and other Colombian groups destabilizing

147 BOSQUE 34(2): 143-153, 2013 Livelihood responses to mangrove the northern Ecuadorian borderlands and hence a poor site mangrove deforestation not witnessed elsewhere. The for external investment that may have historically driven ocean-side portion of the Muisné Estuary (0.561916°, the mangrove to aquaculture conversion. -80.002440°) is exposed to direct wave impacts, whereas The future of mangrove forests surrounding and within other estuaries analyzed are protected from direct wave ac- Cayapas-Mataje Estuary appears relatively secure due to tion. In Muisné, numerous coastal shrimp farms that dis- the combination of community organizations resisting placed mangrove forests were breached by storm events. shrimp farms and supporting mangrove forests, federal The coastline behind these former forests shows signs of government support, enforced estuary land use regulations rapid erosion. Rapid and massive erosion during El-Niño with a focus on preservation, and international recognition. driven storm events was reported on the outer-banks of The positive outlook does have some caveats. The trans- Muisné; as the mitigation effect of a fringe mangrove fo- portation hindrance and the geopolitical hindrance to man- rest that dissipates wave action and collects sediment has grove deforestation and the advance of shrimp aquaculture been lost (Federici and Rodolfi 2001). In many areas, this in Cayapas-Mataje are essentially resolved. The region is erosion threatens communities. now well connected to the road-network and the FARC Reforestation efforts are occurring in Muisné under are in substantial retreat and no longer active in the border an Ecuadorian non-governmental organization (NGO) na- areas of the region. These developments could potentially med FUNDECOL (Fundación de Defensa Ecológica de present a challenge to the preservation of the mangroves Muisné). This is the highest profile of all mangrove refo- and mangrove driven lifestyle of Cayapas-Mataje by ope- restation groups encountered during my time in Ecuador, ning up the region to the global economy and allowing the having international recognition, a fundraising website, expansion of aquaculture. and international volunteers. Although advertising itself as a community organization, FUNDECOL appears more Muisné estuary. The area in and around Muisné has expe- along the line of a developed-world advocate NGO. FUN- rienced substantial mangrove deforestation with less than DECOL works alongside groups such as the Environmen- 29 % of its 1970 mangrove forest remaining as of 1998 tal Justice Foundation and can often be found referenced in (table 3). Parts of the estuary do have a protected status, advocacy magazines and journals in the developed world. such as the Muisné River Estuary Wildlife Reserve but this Interestingly, despite having the most vociferous and well- preserve does not appear to have the national, or even re- known reforestation group in Ecuador, Muisné appears to gional, recognition of the Cayapas-Mataje estuary preser- have experienced relatively little reforestation or mitiga- ve further north. The mangrove economy still has a strong tion of deforestation as opposed to other Ecuadorian es- foothold in the region, however. Twenty-eight percent of tuaries. households interviewed report having a member engaged The success of Muisné appears to be founded on the in the mangrove economy. This is remarkable considering development of an alternate economy based on tourism, mangrove forests are a small fraction of their original land limited local ownership and employment on the shrimp cover level. The shrimp farm economy in Muisné Estuary, farms, and a relatively high proportion of local residents which now covers 300 % more of the estuary than mangro- still able to derive a living from the limited remaining ve, employs only 6 % of the local population. mangrove forest. This differs from the other shrimp farms Muisné appears to have adapted to the degradation of to the south such as Chone or Cojimíes that appear to em- the mangrove economy. In addition to local residents ob- ploy only migrant labor on the farms and have little or no taining limited livelihoods from the mangrove economy mangrove economy remaining. Major challenges related that persists, the area has a small but robust commercial to erosion, shrimp farm practices and reforestation exist in center based on tourism. Local residents who work the the community. Much like Cojimíes and Chone, Muisné estuary report declines in wild-catch and blame mangro- also had a clear delineation of those most adversely affec- ve deforestation for the economic hardship of the region. ted by deforestation and those that have managed to avoid Muisné exhibited other environmental ramifications of the most damaging aspects of the transition. Women (due to the loss of concha negra), those that live in the interior of the estuary (where most of the mangrove loss has oc- Table 3. Mangrove land cover change in Muisné Estuary from curred), those without boats (unable to access ocean wild- pre-aquaculture through 2005. catch), and the poor (those who cannot afford boats, who Cambio de superficies de manglares en el estuario Muisné, cannot afford estuarine frontage) appear to be the most ad- desde la época pre-acuícola hasta el 2005. versely affected by the loss of mangrove. Year Mangrove (ha) Aquaculture (ha) Other (ha) 1971 3,399 0 3,263 Manabí province. As of 2000 to 2009 (Giri et al. 2011), 1986 3,219 167 3,276 mangrove forests exist in four locations within Manabí Province (figure 1). From north to south, these -four lo 1998 1,000 3,277 2,385 cations are: (iv) a historically large but heavily degraded 2005 1,065 3,212 2,385 forest surrounding and within Cojimíes Estuary; (v) an ex-

148 BOSQUE 34(2): 143-153, 2013 Livelihood responses to mangrove tremely small forest at the mouth of a river in Jama; (vi) a by shrimp farm expansion, although other factors played historically large but heavily degraded forest surrounding a role. Cojimíes Estuary is surrounded by agricultural land and within the Chone Estuary; (vii) a small forest south and many of the rivers entering the estuary are diverted for of San Clemente at the mouth of the Rio Portoviejo. This agricultural use, making them dry most of the year, likely paper will discuss areas (iv) and (vi), which cover over 99 starving the mangroves of a fresh water input source. Addi- % of the mangrove area in Manabí province and all of the tionally, unlike the eco-city approach of Chone (below), areas where local livelihoods depend on the mangrove. the tourism present in Muisné or the mangrove economy of Cayapas-Mataje, the residents of Cojimíes appear to Cojimíes estuary. The area around Cojimíes has experien- have no other livelihood options to replace the traditional ced some of the highest levels of mangrove deforestation estuary livelihoods that have been lost. Finally, it appears within northern Ecuador (table 4). In 1998, only 19 % of that agricultural run-off may be an important factor limi- the 1971 baseline level of mangrove forest remained. By ting the productivity of the estuary, although this may be 2006, mangrove forest cover had recovered from less than partially due to the loss of the filtration and sediment cap- 19 % to 32 %, meaning substantial reforestation had occu- ture functions formally provided by the mangrove forest. rred during the 2000s. Although Mache Chindul National Residents point to an absence of early resistance being due Park straddles the estuary, none of the mangrove area falls to a lack of knowledge of the aftermath of mangrove defo- within this park so the estuary appears to have no protec- restation. The future of the mangrove livelihoods in Coji- ted status. Ongoing recovery efforts are supported by the míes appears extinct as mangrove livelihood rejuvenation United States Agency for International Development with would involve the alteration of local agricultural practices, the aim of restoring the estuary so that local inhabitants reversing irrigation practices currently in-place, removal of can once again achieve sustainable livelihoods within the shrimp farms, and an active mangrove replanting agenda. estuary (Herrera and Elao 2007). None of these activities are occurring in combination so The traditional mangrove economy appears almost the success of the United States Agency for International nonexistent in Cojimíes Estuary. This observation seems Development livelihood intervention is likely going to be most true in the southern interior portion of the estuary limited. where shrimp farms are most dominant. A fisherman at the mouth of the estuary near the village of Cojimíes stated Chone estuary. The region around Chone Estuary suffe- that traditional fishermen still exploit offshore waters but red recent catastrophic El Niño and earthquake events and not estuarine waters. During my time in this area, the small has yet to recover basic services such as potable water. In fishing communities around Cojimíes Estuary appear to be response to these catastrophes, Bahía de Caráquez at the the most impoverished of all study sites and the quality mouth of Chone Estuary branded itself the ecological city of the estuary livelihoods available is likely the driving of Ecuador with the goal of becoming the sustainability ca- force behind poverty. Cojimíes Estuary once had a thriving pital of Ecuador. The Corazón and Fragatas Islands Wild- fishing and concha negra industry that supported the local life Reserve is located in the center of the estuary and the population. The extreme poverty today is due to the shrimp Swedish Nature Conservancy and the US environmental farm driven decline of the livelihood and food security op- group Planet Drum are both active in and around the es- tions that were provided by the mangrove forest (Herrera tuary. Adding to the hardship of the region is the substan- and Elao 2007). Fisherfolk in the southern portion of the tial levels of mangrove deforestation and associated loss of estuary that are not employed on the shrimp farms appear local livelihoods. Chone has experienced rapid mangrove to make a living by combining what limited resources the deforestation from 1968 to present (table 5). Mangrove estuary has to offer with animal husbandry and the farming decreased from 4,238 ha in 1968 to 1,035 ha by 2001. Al- of small agricultural plots. Local residents blame the degradation of Cojimíes Es- tuary almost entirely on mangrove deforestation caused Table 5. Mangrove levels in Chone Estuary from pre-aquaculture through 2006. Niveles de manglar en Estuario Chone, desde la época Table 4. Mangrove land cover change in Cojimíes Estuary from pre-acuícola hasta el 2006. pre-aquaculture through 2006. Year Mangrove (ha) Aquaculture (ha) Other (ha) Cambio de superficies de manglares en el estuario Cojimíes, desde la época pre-acuícola hasta el 2006. 1968 4,238 0 4,506 Year Mangrove (ha) Aquaculture (ha) Other (ha) 1977 3,850 332 4,562 1971 14,269 0 13,141 1984 2,171 3,739 2,834 1986 12,814 1,810 12,786 1991 1,163 4,913 2,668 1998 2,679 13,815 10,916 2001 1,035 5,117 2,592 2006 4,597 12,218 10,595 2006 1,465 5,191 2,088

149 BOSQUE 34(2): 143-153, 2013 Livelihood responses to mangrove ternately, the period from 2001 to 2006 shows mangroves se mitigated terrestrial agricultural runoff. One interview actually recovering in the estuary. This is likely due in part respondent commented that some aquatic species such as to a special area management plan implemented surroun- crab, conch, and crayfish have disappeared from the es- ding and within Chone Estuary. The goal of the plan is tuary altogether. Another respondent noted that offshore to manage land use and activity around the estuary and fishermen appear to have not fared as badly as those in the provide local stakeholders incentives to participate in the estuary and that although catches have declined they seem recovery of the estuary. to be on the rise again. The lack of fishing in the estuary Mangrove deforestation in the Chone Estuary appears appears to have forced fisherfolk to move from the estuary to have decreased local livelihood options and food secu- into offshore waters further increasing demand on an al- rity among traditional fishing populations. The depletion ready stressed resource. of wild fish stocks in the estuary was the main factor ci- All of the fishermen within the Chone Estuary seem ted in the decline of traditional livelihoods, together with to understand the relationship between mangrove forest an increase in levels of food insecurity. For example, one and wild catch. This was most clearly expressed by the interview respondent stated that the depletion of wild fish Chone fishing collective members when they stated that stocks in the estuary and near-shore areas was due to man- they have replanted mangroves on the Isla Corazón, so grove deforestation and the advent of shrimp farming, they can return to fishing the estuary as well as catering to and this was the primary cause of their economic hard- tourists. Various interview respondents stated that it was ship. ‘Fish or bust’ is the term another respondent used a lack of local knowledge in the early days of deforesta- to describe local dependence on estuary catch in Chone. tion that prevented them from organizing and resisting the Semi-structured interview respondents on the north side shrimp farms. This lack of knowledge about the impacts of of the Chone Estuary stated that fishing employs appro- deforestation ties in with the land use analysis and infor- ximately 60-80 % fewer families today than in the 1970s mation gleaned from Cayapas-Mataje fishing collectives. and that it is no longer possible to support a family by only Those in communities to the north stated that they resisted fishing the estuary. Indeed, local fisherfolk reported that shrimp farms, and hence deforestation, due to the fact they they now make approximately 50 % of what they typically had learned of the negative impacts of deforestation from made in the 1970s. The lack of seafood catch opportunities such places as Chone. Fisherfolk in Chone also state that not only affects livelihoods but also has an adverse effect businesspersons who purchased terrestrial lands deceived on food security to people of this region. Collective fis- the fisherfolk after the transactions, which led to mangrove hermen from the Chone Estuary state that by 1990 fishing deforestation. The shrimp farm companies purchased te- within the bay had essentially ceased. Again, this ties in rrestrial land and then the purchaser would take ownership well with land use change findings, with 1991 being the of aquatic land on the boundary of the terrestrial purchase apex of mangrove depletion in the estuary (table 5). Cho- and build shrimp farms out into the estuary by removing ne fisherfolk also indicate they traditionally relied on the mangrove forest. This practice was verified by respondents estuary mangroves for wood, tannins, charcoal, medicine, in Cayapas-Mataje who stated this method was employed and even for making shoes before deforestation; all of the- to get around the fishermen blockade of estuarine-based se activities are now extinct. aquaculture in the region. The pathways towards livelihood loss mentioned that Chone’s residents react to the land use change occu- cause wild catch decrease include the use of herbicides and rring in the estuary and are active participants in the es- pesticides in shrimp farms, the loss of habitat in the man- tuary restoration that is occurring. At the city-level, activi- grove forest, and water quality issues connected to shrimp ties such as the enthusiastic creation of the eco-city label farm practices such as effluent drainage. It should be no- by the citizens of Chone, the preservation and manage- ted that shrimp farms themselves may provide habitat to ment status now attached to the estuary, and the recently other non-aquatic species once they displace mangrove implemented wild-catch season and wild-catch size rules forest (Cheek 2009). Interview respondents claimed that all demonstrate a commitment to improve and restore the water quality has declined due to mangrove depletion and estuary to its former health. A concrete example of this shrimp farm practices. This statement is supported in the regeneration mindset is found in the land use analysis with only peer-reviewed study of water quality in the Chone Es- Chone Estuary exhibiting robust levels of reforestation tuary. During my three tours of the estuary, weedy growth of mangroves over the last decade (table 5). The Cora- appeared to be a major problem that was not present in zón fishing collective is directly responsible for 90 % of the non-farmed estuaries such as Cayapas-Mataje to the this replanting with other groups including Peace Corps, north or those to south of Chone such as the mangroves NGOs and elementary school children responsible for the around San Clemente. It is likely the estuary is suffering rest. This replanting appears to be returning the estuary, from oxygen depletion and high levels of nutrient loading or at least portions of the ocean-side of the estuary, back due to the sheer magnitude of shrimp farms that have dis- into productive fishing grounds. This regrowth area is also placed mangrove forests (Stram et al. 2005). This may be a tourist attraction and has become a major frigate bird in part due to the loss of the mangrove filter that otherwi- nesting site. In addition to the reforestation of mangroves,

150 BOSQUE 34(2): 143-153, 2013 Livelihood responses to mangrove the period of shrimp farm expansion in the estuary appears geographically, as described in the results, and socioeco- to be at an end. I did witness farms under construction on nomically. Deforestation appears to have adversely affec- terrestrial land close to the Chone Estuary that will obtain ted the poorest members of society more than wealthier their water from, and likely drain into, the estuary envi- members. For example, concheros require direct foot ac- ronment but this appears to be the exception and not the cess to a mangrove estuary and concha negra only exists in current norm. the mangrove forest. The social customs in northern Ecua- Another sign of estuary improvement in the Chone Es- dor are to preserve concha negra collection positions for tuary is the advancement of other livelihood options now women in the community, but deforestation has wholly de- that fishing is no longer possible. The national government pleted this resource and shrimp farms have blocked pedes- assists the fishing communities so they benefit from tou- trian access to the bay. In another example, the livelihoods rism-based livelihoods. During two of my three trips to of poorer fishermen without boats are more heavily- im Chone, I encountered a tourism development officer from pacted than livelihoods of wealthier fishermen who access Quito who is working among the fisherfolk to develop and offshore catch by using boats with motors. These poorer assist them with a plan to bring tourists from other areas fishermen require direct access to the inner estuary that is of South America to the estuary. This official visits every the most heavily deforested. Additionally, poor fishermen few months to guide the fisherfolk and provides limited access to the inner estuary is now physically impeded by amounts of financial support. I observed a number of Chi- the shrimp farms. Those that inhabit the inland interior of lean tourists at Isla Corazón touring the mangroves with an estuary are generally poorer than those that reside on traditional fisherfolk in dugout canoes during my time in the more expensive coastal land. Again, the communities this community. Fisherfolk did express that tourism was that rely entirely on the mangrove estuary are the ones that contributing to the economic health of their community suffer the most adverse livelihood and food security im- now that mangroves are recovering in the estuary and was pacts of land use conversion. an unexpected livelihood boon. One of the major differences between mangrove deforestation and other forms of deforestation is the relative de- DISCUSSION pletion of livelihood options and food security associated with mangrove deforestation. For example, rainforest de- Mangroves are the foundation of one of the most bio- forestation and mangrove deforestation both result in ma- logically diverse and economically rewarding ecosystems croclimate changes, losses of biodiversity and socioecono- on the planet. Using the metric of biological species rich- mic implications for residents that reside in the area. Yet, ness or the metric of economic return, mangrove forests estuarine mangrove forests are a major food production are under-valued. Mangroves sustain fisheries, provide system with each hectare lost resulting in the loss of many economic opportunities, provide a secure supply of food to local livelihoods. Other types of forest such as rainforest local residents, purify water, trap sediment and nutrients, do not have the same impact on local food production sys- protect coastlines from natural disasters, provide habitat, tems per hectare of loss. Indeed, tropical forest have only 6 and mitigate atmospheric carbon levels. These functions of % of the food productivity of a tropical estuary, 7 % of the mangrove forests benefit not only local communities but food productivity of a mangrove forest and only 3 % of the also the wider world. Although mangroves play a global food productivity of a mangrove forest and estuary com- role, it is at the livelihood level in traditional fishing combined (Costanza et al. 1997). Although shrimp farms that munities that mangroves are most beneficial. During times displace mangrove forests are a food production system in of food scarcity, mangrove habitat provides a ready source their own right, they do not create as many food products of freely available protein, in the form of fish and shell- for the local community, particularly at the artisanal level, fish. During times of fuel shortages, mangroves provide as the resource they displace (Naylor et al. 1998). the wood and charcoal necessary to heat water for sani- The results of this analysis support and expand upon tation and the fuel for cooking. Mangrove timber is used earlier livelihood studies conducted in northern coastal by the coastal populations to construct homes and boats, Ecuador. In Cayapas-Mataje the major livelihood analysis which are necessary to earn a living. In many regions, in- undertaken by Ocampo-Thomason (2006) concludes that sects, birds, and bats of mangroves help to pollinate local mangroves are particularly important to women and the agricultural crops. Perhaps most importantly, mangroves poor and that shrimp farming is having a largely negative stabilize the shoreline by providing solid ground for lo- impact on the residents of this region. Veach (1996) pre- cal plant and tree species to inhabit swamp environments. dicted this problem, particularly as it pertains to women, Mangroves have a visible and immediate effect on local but it appears that the shrimp farm resistance movement communities, which are also the ones to be most adversely in Cayapas-Mataje observed by these authors may have affected by the removal of mangrove forests. turned the tide in this region and resulted in a reversal, or Within coastal Ecuador, mangrove deforestation has at least halting, of livelihood declines due to aquacultu- unevenly affected the livelihoods of all communities in re practices. Within Cojimíes, the summary compiled by which it has occurred. This effect is disproportional both Herrera and Elao (2007), as part of an intervention by the

151 BOSQUE 34(2): 143-153, 2013 Livelihood responses to mangrove

United States Agency for International Development, dis- Ganchozo, Dr. Meyer-Arendt, Sean Conner, Nathan Mc- cusses the degradation of the estuary and how this has re- Kinney and Don Hagan for help and assistance in Ecuador. duced the seafood on which local stakeholders rely. Again, this analysis supports their research findings with the local REFERENCES residents unable to obtain food security from this estuary. Finally, within Chone Stram et al. (2005) concluded that Alvarez-León R, I Garcia-Hansen. 2003. Biodiversity associated the shrimp to mangrove ratio had passed a critical thres- with mangroves in Colombia. ISME/GLOMIS 3(1):1-2. Badola R, Barthwal S, Hussain SA. 2012. Attitudes of local com- hold in the upper estuary and this was causing anoxic con- munities towards conservation of mangrove forests: A case ditions within the estuary, which leads to declines in sea- study from the east coast of India. Estuarine Coastal and food on which local populations rely. Again, these results Shelf Science 96: 188-196. support this finding but with the caveat that since 2005 Batagoda BMS. 2003. The economic valuation of alternative local stakeholders have responded and the mangrove is uses of mangrove forests in Sri Lanka. The Hague, The now expanding in this estuary and fishing and associated Netherlands. United Nations Environment Programme in activities are starting to return as a viable economic acti- Netherlands. 84 p. vity. No comparative livelihood studies exist for Muisné. Blaber SJM. 2007. Mangroves and fishes: issues of diversi- Restoring traditional livelihood options, improving ty, dependence, and dogma. Bulletin of Marine Science food security, and decreasing poverty among traditional 80(3):457-472. communities in coastal Ecuador are likely dependent on Chong VC. 2007. Mangroves-fisheries linkages in the Malaysian perspective. Bulletin of Marine Science 80(3):755-772. mangrove reforestation within the analyzed estuaries. 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152 BOSQUE 34(2): 143-153, 2013 Livelihood responses to mangrove

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Recibido: 21.08.12 Aceptado: 26.03.13

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BOSQUE 34(2): 155-160, 2013 DOI: 10.4067/S0717-92002013000200004

Phenological variation in leaf chemistry of Nothofagus macrocarpa in relation to Ormiscodes sp. growth and survival

Variación fenológica de la composición química foliar de Nothofagus macrocarpa en relación al crecimiento y sobrevivencia de Ormiscodes sp.

Rodrigo A Chorbadjian a*, Ana E Francino a

*Autor de correspondencia: a Pontificia Universidad Católica de Chile, Facultad de Agronomía e Ingeniería Forestal, Departamento de Ciencias Vegetales, Santiago, Chile, [email protected]

SUMMARY

Host phenology can affect leaf feeding insects through changes in foliar chemical-physical traits. Santiago’s southern beeches (Nothofagus macrocarpa) form relic forest patches at the northernmost distribution range for the entire genus in America. Outbreaks of leaf feeding species in the genus Ormiscodes (Lepidoptera: Saturniidae) have the potential to defoliate extensive areas of several Nothofagus species; yet the mechanisms regulating their population dynamics remain largely unexplored. A univoltine Ormiscodes species that consumes N. macrocarpa foliage from mid October to November was studied. To investigate how host phenological variation in chemical traits relates with insect performance, larval growth and survival were determined at the time of natural hatch and on neonates whose emergence was delayed for 21, 30, and 79 days. Each time, foliar nitrogen and total phenolics concentration were quantified. Delaying egg hatch relative to plant phenology resulted in decreased larval growth and survival. Larval growth was more sensitive to changes in host quality than larval survival. The reduction of insect growth was strongly correlated with the concentration of foliar nitrogen, but not with total phenolics. These results indicate that the timing of larval emergence and foliar nitrogen concentration are key traits that may play a role in the population dynamics of this insect.

Key words: phenological window, life-history strategy, host-plant quality.

RESUMEN

La fenología de la planta hospedera puede afectar a insectos defoliadores a través de cambios en rasgos físico-químicos de las hojas. Roble de Santiago (Nothofagus macrocarpa) forma bosques relictos al extremo norte de la distribución del género en América, constituyéndose en un ecosistema único. Ciclos poblacionales eruptivos de especies del género Ormiscodes (Lepidoptera: Saturniidae) tienen el potencial de defoliar vastas áreas de Nothofagus spp., pero los mecanismos reguladores de su dinámica poblacional han sido poco estudiados. Se estudió una especie univoltina del género Ormiscodes que consume follaje de N. macrocarpa desde mediados de octubre a noviembre. Se evaluó la sobrevivencia y crecimiento larval al momento de su emergencia natural y al retrasarla 21, 30, y 79 días. Se cuantificó la concentración foliar de nitrógeno total y fenoles totales. Como resultado, se determinó que la sobrevivencia y crecimiento larval decrecieron a medida que su emergencia se retrasó. El crecimiento larval fue más sensible a cambios en la calidad del follaje en comparación con su sobrevivencia. La disminución del crecimiento y sobrevivencia de los insectos se correlacionó significativamente con la concentración de nitrógeno foliar, pero no con la concentración de fenoles totales. Estos resultados indican que el momento de emergencia de las larvas, y la concentración foliar de nitrógeno total son importantes factores que podrían tener un rol en la dinámica poblacional de este insecto.

Palabras clave: ventana fenológica, historia de vida, calidad de hospedero.

INTRODUCTION dant in the temperate rainforests of Chile and Argentina (Wilcox 1996, Veblen et al. 1996, del Fierro 1998). One The genus Nothofagus Blume (Nothofagaceae) (sout- of these species is the Roble de Santiago (Nothofagus ma- hern beeches) is a group of forest trees found exclusively crocarpa (A.DC.) F. M. Vázquez et R. A. Rodr.) (Vázquez in the southern hemisphere (South America, New Guinea, and Rodríguez 1999), which is endemic to Chile and forms New Caledonia, New Zealand, Australia, and Tasmania) relic forest patches at the northernmost distribution range that has been often used to investigate historical biogeo- of this genus in America (Ormazábal and Benoit 1987). graphy, vegetation patterns, and diversity patterns of its South American Nothofagus species are host to a great fauna (Ramírez 1987, McQuillan 1992, Veblen et al. 1996, diversity of insect fauna, yet little is known about their Quiroz et al. 1999, Russell et al. 2000, 2004, Lavandero biology, life-history strategies, and chemically-mediated et al. 2009). Deciduous species of Nothofagus are abun- interaction with their hosts. Insect species in the genus Or-

155 BOSQUE 34(2): 155-160, 2013 Host phenology affects Ormiscodes larvae miscodes Blanchard (Lepidoptera: Saturniidae) are of par- Previous studies on Nothofagus spp. leaf chemistry in- ticular interest due to their potential to reach outbreak po- dicate that foliar nitrogen concentration decreases as the pulation levels and defoliate extensive areas of Nothofagus phenology of N. obliqua (Mirb.) Oerst., N. pumilio (Poepp. trees (Bauerle et al. 1997, Lanfranco et al. 2001, Angulo et Endl.) Krasser (Hevia et al. 1999), and N. moorei et al. 2004, Baldini and Alvarado 2008, Paritsis et al. (F. Muell.) Krasser (Brunt et al. 2006) advances. Con- 2010). Nine Ormiscodes species have been recognized in centration of total phenolics has been shown to decrease a recent publication by Angulo et al. (2004). Some of these (Brunt et al. 2006) or to increase as N. moorei leaves aged species such as O. cinnamomea Feisthamel and especially (Lowman and Box 1983); a tree species that is not pre- O. amphimone (Fabricius) have received more attention sent in South America. Other studies found environmental due to reported outbreaks (Baldini and Alvarado 2008, effects on foliar content of total phenolics by comparing Paritsis et al. 2009, 2010, Paritsis and Veblen 2011), but xeric and mesic site effects on N. pumilio (Paritsis and there are still many unsolved questions regarding other Veblen 2010); a species that grows at the southernmost species. In this study, one yet undescribed species (Angulo distribution range for the genus in America. Additionally, et al. 2004) that feeds on N. macrocarpa in the patchy fo- volatile terpenoids have been shown to affect host loca- rests North of Santiago (Cerro el Roble at ≈ 32° 56’ S. L.) tion behavior of specialized aphid species (Quiroz et al. was used. Reference adult specimens are maintained in 1999). the insect collection of the School of Agriculture and Fo- The objective of this study is to investigate the effect restry Engineering at Pontificia Universidad Católica de of delayed insect phenology in relation to plant phenolo- Chile (Santiago, Chile). Similarly to what happened with gy to increase understanding of plant chemical traits that the other Ormiscodes species, we observed that their lar- could be related with the performance of this defoliator in- vae feed gregariously on newly developed foliage during sect. Our working hypothesis is that Ormiscodes sp. life- spring (mid Oct. – Nov.). Its life cycle is univoltine and history strategy is to synchronize larval emergence with adult emergence occurs in autumn when groups of 100- host’s developmental stages most susceptible to insect 200 eggs are laid in a ring pattern attached to the most dis- attack, a plant stage that could be described on a chemical tal branch tips of the host, where they remain latent until basis. the following spring. Spring feeders that rely on the leaves of deciduous trees METHODS face a dilemma, which is that larval emergence from hibernating eggs must be coordinated with the timing of leaf Plant material and phenology. Six year-old trees of N. emergence, as it can be critical for larval survival (reviewed macrocarpa (1.5 m high and 2.5 cm basal trunk diame- by van Asch and Visser 2007). Emerging too early may re- ter) were maintained in 20 L containers in the experimental sult in starvation if switching host is not an option. On the plant growth unit of the School of Agriculture and Forestry contrary, individuals emerging too late generally encounter Engineering, Santiago, Chile. Trees were acclimated to a food resource of reduced quality. Investigating this dilem- ambient conditions of the experimental unit for one growth ma has resulted in fecund research lines addressing ques- season previous to the experiments conducted the following tions regarding host quantitative and/or qualitative traits spring in 2010. A Raschel mesh (20 % shade screen) was regulating the population dynamics of many herbivores, used during the first months of acclimation to reduce stress. including native insects and forest invasive pests. Nonethe- Plant phenology was quantified by measuring the length less, this subject has not been investigated on any Lepidop- of one representative shoot and its leaves for each experi- tera species feeding on Nothofagus spp. trees. mental tree. Shoot and leaf lengths were added to create a Phenological variation in host quality provides a fra- continuous phenological variable for each tree, as reported mework to study resource-based constraints underlying for other plant species (Sampson et al. 2003). life history strategies of herbivore insects (Feeny 1970, Mattson et al. 1982, Ayres and MacLean 1987, Lawrence Host-insect natural synchrony. During the acclimation et al. 1997, van Asch and Visser 2007). The phenological growth season, a group of insects was allowed to pheno- window of host susceptibility hypothesis (Feeny 1976) pre- logically synchronize with the experimental trees. This dicts that herbivorous insects feed on plants during specific provided neonates for the treatment used to quantify larval periods of the season when host quality is most suitable performance during normal host-insect phenological syn- for them. Phenological variation in host quality for the her- chrony. To do this, during autumn of 2009, a group of 40 bivore is characterized by a combination of nutrients and adults were liberated into large cages (2 x 2 x 2 m) contai- secondary metabolites that may underlie proximal mecha- ning a separate set of six trees more than those used for the nisms of feeding habit specialization (Mattson et al. 1982). experiments. These adults were obtained from field collec- This framework was used to investigate natural phenologi- ted groups of larvae that were reared until adult emergence cal variation in foliar chemical composition of Nothofagus in the lab. Eggs laid on those trees were allowed to natu- macrocarpa and its potential role mediating the performan- rally undergo diapause. The following spring, egg hatch ce of its defoliator insect, Ormiscodes sp. started on 28 September 2010.

156 BOSQUE 34(2): 155-160, 2013 Host phenology affects Ormiscodes larvae

Insect feeding assays. Four feeding assays were conducted trophotometer (Shimadzu, UV1700 Pharmaspec). Results during the spring of 2010; September 28, October 19 and are reported as percent tannic acid equivalents per dry fo- 28, and December 16. These dates corresponded with 0, 21, liar mass. 30, and 79 days of delayed hatch respectively. All assays were conducted using Ormiscodes sp. neonates (newly Data analyses. The experimental unit corresponded to hatched first-instar), as larval developmental stage could a group of ten larvae feeding on one tree per date, with be an experimental confounding factor when testing for five replicated trees. All variables were tested for ANOVA changes in host quality. Hibernating eggs were collected assumptions and transformed as needed. Significant -di from the Cerro el Roble locality the first weeks of Septem- fferences among means were detected using Fisher’s pro- ber 2010, and stored in a cold chamber at 0 ºC to maintain tected LSD test. Linear correlation coefficients to quantify them latent until needed. Previous to each bioassay, about relationships between dependent variables were calculated 200 eggs were transferred to 20 ºC to induce hatch. Cold using MINITAB 15 statistical software. storage did not have an apparent effect on neonates, as they look vital, fed on foliage, and most of them survived for at RESULTS least one week. For each assay, groups of 10 neonates (because they feed gregariously) were fed with foliage from Insect growth and survival in response to delayed hatch. each experimental tree. Offspring of at least three diffe- Delaying insect hatch relative to natural plant phenolo- rent females were pooled to minimize potential maternal gy had a great effect on neonate growth both after one effects over larval responses. Every other day, fresh leaves (P < 0.001) and two weeks of feeding (P < 0.001). During were collected from standardized branch tips and provided the first week, the effect of delaying egg hatch on larval ad libitum to the larvae. Feeding assays were conducted in growth was 81.5 %, 92.6 %, and 97.2 % growth reduc- 15 cm petri dishes with a humidified plaster layer to keep tion when emergence was delayed in 21, 30, and 79 days, moisture. Larval growth and survival were evaluated after respectively. Most insects survived after completing the seven days and once again after two weeks (except on the first week of the feeding assays, with a small reduction treatment of 79 days of hatch delay). Feeding assays were in their survival when hatch was delayed 30 or 79 days conducted in a growth chamber at 20 ºC. During these two (P = 0.064). After the second week, survival was signifi- weeks, most of the surviving larvae completed their 2nd cantly reduced only when hatch was delayed for 30 days instar. Survival corresponded to the number of living lar- (P = 0.002) (figure 1). Thus, during the first two weeks of vae after seven and fourteen days, and growth of surviving insect development, larval survival was less sensitive to larvae was calculated as the difference between mean final phenological changes in foliar quality than larval growth. and mean initial mass (to the nearest 0.01 mg). Insect performance regarding phenological variation in Chemical analyses. Foliage from each tree was collected foliar chemistry. Foliar concentration of nitrogen decrea- three days after initiating each feeding assay. Foliage was sed 36 %, but the concentration of total phenolics remained frozen with liquid nitrogen and then stored at -20 ºC until constant during the progression of plant development. Most processed. Leaves were lyophilized for 72 h at -45 ºC, then of the variation determined for insect growth was explained ground in a mill (Tempra: micro plant grinding machine) by foliar nitrogen concentration (r = -0.77, P < 0.001; r = to pass through a mesh with 1 mm openings, and stored in -0.79, P = 0.001, for the first and second weeks respecti- a desiccator. Total nitrogen content was analyzed in an ato- vely), but total phenolics concentration were not statisti- mic absorption spectrometer (Truspec CHN analyzer) on cally correlated with insect growth (r = 0.10, P = 0.693; r 120 mg subsamples. Total phenolics content was analyzed = 0.38, P = 0.196, for the first and second weeks respecti- by spectrophotometry using the Folin-Ciocalteu method vely). Insect survival was not correlated with either nitro- (Ainsworth and Gillespie 2007). In preliminary experi- gen or total phenolics concentration (r < 0.33, P > 0.172). ments, extraction times of 4, 8, 12, 24, 48, or 72 h using On each experimental tree, plant phenology was quan- either methanol or distilled water as the solvent were inves- tified adding the lengths of one shoot and that of its leaves tigated, concluding that neither the solvent used (P = 0.174), as they elongated. The variable used to quantify plant phe- the extraction time (P = 0.078), nor the interaction between nology was useful to quantify plant phenological variation both factors (P = 0.382) affected the results. Therefore, only between the first and the second feeding assays, be- 50 mg of ground dried leaves were extracted using 1 mL cause it did not change after tree growth stopped (table 1), distilled water for 24 h at 5 ºC. Following centrifugation, even though their phenological development continued. 30 µL of supernatant were diluted with 470 µL distilled water. Then, 50 µL Folin-Ciocalteu reagent, 150 µL 20 % DISCUSSION

Na2CO3 solution, and 750 µL distilled water were added to a 50 µl aliquot of the diluted extract. For total phenolics It was determined that delaying insect hatch relative to quantification, UV absorbance spectra of actual samples host phenology had a great negative effect on insect growth relative to tannic acid were recorded at 765 nm on a spec- and to a lesser degree on larval survival. This result is con-

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Figure 1. Growth and survival of Ormiscodes sp. neonates in response to delayed hatch. Neonates were fed with fresh foliage for a total of two weeks. Bars are means ± 1 SEM. Crecimiento y sobrevivencia de Ormiscodes sp. en respuesta al retraso de su emergencia. Neonatos fueron alimentados con follaje fresco durante dos semanas. Barras representan promedios ± 1 error estándar.

Table 1. Foliar chemical traits of Nothofagus macrocarpa as phenology advanced. Concentración de compuestos químicos en follaje de Nothofagus macrocarpa a medida que avanza su fenología.

Days relative to natural Plant phenology Foliar chemistry insect hatch (shoot + leaves length (mm)) Nitrogen (% DW) Total phenolics (% DW) 0 29 ± 13.9 4.5 ± 0.3 a 6.3 ± 0.38 21 132 ± 19.6 2.9 ± 0.1 b 5.2 ± 0.57 30 136 ± 19.6 2.9 ± 0.4 b 5.3 ± 0.46 79 138 ± 19.2 2.1 ± 0.2 c 6.3 ± 1.10 P value < 0.001 < 0.001 0.639

sistent with the phenological window of host susceptibility As the phenology of N. macrocarpa advanced, the con- hypothesis (Feeny 1976), which predicts that herbivorous centration of nitrogen decreased sharply, a result that is insects feed on plants during specific periods of the season consistent with reports on other related species, such as when host quality becomes most suitable for them. Thus, Or- N. obliqua, N. pumilio (Hevia et al. 1999), and N. moorei miscodes sp. larval emergence occurs when foliar quality of (Brunt et al. 2006). In contrast, the concentration of total N. macrocarpa provides a suitable food source for this insect. phenolics did not change as the phenology of N. macro- Phenological changes in foliar chemical composition carpa advanced. As such, correlation analyses indicate create chemically-defined niches that are utilized by herbi- that nitrogen concentration explained most of the variation vores. This phenological window of host susceptibility to detected in Ormiscodes sp. neonate growth and survival, the herbivore is characterized by a suit of foliar chemical which is concordant with the well documented role of and physical traits, called the vector-trait space (Mattson nitrogen on the performance of numerous insect species et al. 1982). Newly developing foliage generally has soft (Mattson 1980, Herms 2002). tissues rich in nitrogen and water. As this foliage develops, Studies on how host quality affects Ormiscodes spp. ca- cell developmental processes usually result in decreased terpillars that feed on Nothofagus foliage are scarce. Parit- nutrient and increased secondary metabolite concentra- sis and Veblen (2010) investigated the variation generated tions (Mattson 1980). This pattern results in young leaves by both xeric and mesic site conditions on N. pumilio foliar being more suitable for some insect herbivores, especially qualitative traits and related them to O. amphimone perfor- for spring feeding Lepidoptera species (Feeny 1970, 1976, mance. These authors concluded that higher concentration Cates 1980, Ayres and MacLean 1987, Lawrence et al. of foliar phenolics was not related to negative effects on O. 1997, van Asch and Visser 2007). amphimone. Concordantly, no correlation between foliar

158 BOSQUE 34(2): 155-160, 2013 Host phenology affects Ormiscodes larvae phenolics concentration and insect growth or survival was Angulo AO, C Lemaire, TS Olivares. 2004. Catálogo crítico e determined in this study. Perhaps Ormiscodes sp. larvae ilustrado de las especies de la familia Saturniidae en Chile are able to metabolize plant secondary chemicals. In preli- (Lepidoptera: Saturniidae). Gayana 68(1): 20-42. minary determinations, we found that as much as 20 % of Ayres MP, SF MacLean. 1987. Development of birch leaves and larval frass may be phenolics compounds, which is about growth energetics of Epirrita autumnata (Geometridae). Ecology 68(3): 558-568. three times higher than on N. macrocarpa foliage used to Baldini A, A Alvarado. 2008. Manual de plagas y enfermedades feed the larvae. However, a strong correlation between del bosque nativo en Chile. Santiago, Chile. Editora e Im- total nitrogen concentration and insect growth was deter- prenta Maval Ltda. mined in this study, a divergence with results reported by Bauerle P, P Rutherford, D Lanfranco. 1997. Defoliadores de Paritsis and Veblen (2010); which could be explained by Roble (Nothofagus obliqua), Raulí (N. alpina), Coigüe (N. differences in the species or perhaps due to the low varia- dombeyi) y Lenga (N. pumilio). Bosque 18(2): 97-107. bility that they encounter in foliar nitrogen content among Brunt C, J Read, GD Sanson. 2006. Changes in resource con- their study sites. Clearly, more studies measuring host qua- centration and defence during leaf development in a tough- lity effects on Ormiscodes spp. performance are needed leaved (Nothofagus moorei) and soft-leaved (Toona ciliata) to increase understanding of bottom-up mechanisms regu- species. Oecologia 148: 583-592. lating the population dynamics of this and other similar Cates RG. 1980. Feeding patterns of monophagous, oligopha- gous, and polyphagous insect herbivores: The effect of species that defoliate Nothofagus spp. forests. resource abundance and plant chemistry. Oecologia 46(1): Insect-host phenological asynchrony has been shown 22-31. to be a critical component affecting insect population del Fierro P. 1998. Experiencia silvicultural del bosque nativo de growth parameters in many systems (Ayres and MacLean Chile. Recopilación de antecedentes para 57 especies ar- 1987, Lawrence et al. 1997, van Asch and Visser 2007). bóreas y evaluación de prácticas silviculturales. Santiago, Environmental factors that have a differential effect on Chile. Corporación Nacional Forestal, CONAF. 420 p. host plant phenology compared with insect phenology Feeny P. 1970. Seasonal changes in oak leaf tannins and nutrients may shift this tight relationship and affect insect popu- as a cause of spring feeding by winter moth caterpillars. lation growth. South American Ormiscodes species have Ecology 51:565–581. been reported to reach outbreak population cycles and Feeny P. 1976. Plant apparency and chemical defense. Recent defoliate extensive Nothofagus spp. forest areas (Bauer- Advances in Phytochemisty 10: 1-40. Herms DA. 2002. Effects of fertilization on insect resistance of le et al. 1997, Lanfranco et al. 2001, Baldini and Alva- woody ornamental plants: reassessing an entrenched para- rado 2008, Paritsis et al. 2009, 2010, Paritsis and Veblen digm. Environmental Entomology 31(6): 923-933. 2011). Interestingly, climatic changes during the last 150 Hevia F, ML Minolletti, KLM Decker, REJ Boerner. 1999. Foliar years have been related with increased frequency of seve- nitrogen and phosphorus dynamics of three Chilean Notho- re defoliation events in southern Patagonia (Paritsis and fagus (Fagaceae) species in relation to leaf lifespan. Ameri- Veblen 2011). Even though selective pressures other than can Journal of Botany 86(3): 447-455. host quality, such as natural enemies (Paritsis et al. 2012), Hunter AF, JS Elkinton. 2000. Effects of synchrony with host may interact with host qualitative traits to regulate insect plant on populations of spring- feeding Lepidopteran. Eco- population dynamics (Parry et al. 1998, Hunter and Elkin- logy 81(5): 1248-1261. ton 2000), this study contributes to improve understanding Lanfranco D, E Rojas, R Ríos, C Ruiz. 2001. Insect defoliators of bottom-up effects on Ormiscodes sp. interaction with of Nothofagus obliqua (Roble) in south Chile: Two years monitoring species and their damage. In Liebhold AM, ML N. macrocarpa. McManus, IS Otvos, SLC Fosbroke eds. Proceedings: In- tegrated management and dynamics of forest defoliating ACKNOWLEDGEMENTS insects; 1999 August 15-19; Victoria, BC. Gen. Tech. Rep. NE-277. 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159 BOSQUE 34(2): 155-160, 2013 Host phenology affects Ormiscodes larvae

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Recibido: 10.09.12 Aceptado: 26.03.13

160 BOSQUE 34(2): 161-171, 2013 DOI: 10.4067/S0717-92002013000200005

Efecto del potencial agua y de la defensa primaria del hospedante sobre el crecimiento de Amylostereum areolatum y A. chailletii, simbiontes fúngicos de los sirícidos, y estudio de la micobiota asociada a la madera de coníferas en Patagonia, Argentina

Effect of water potential and host defense on the growth of Amylostereum areolatum and A. chailletii, fungal symbionts of siricides, and study of wood associated mycobiota of conifers in Patagonia, Argentina

Sofía N López a,b,c,d, Alina G Greslebin a,b,c, Silvia B González b, María Belén Pildain a,c*

*Autor de correspondencia: a Centro de Investigación y Extensión Forestal Andino Patagónico (CIEFAP), Ruta 259 km4, CC14 (9200), Esquel, Argentina, [email protected] b Universidad Nacional de la Patagonia San Juan Bosco (UNPSJB), Argentina. c Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET), Argentina. d Secretaría de Ciencia, Tecnología e Innovación Productiva del Chubut (SCTeIP), Argentina.

SUMMARY

Amylostereum areolatum and A. chailletii are fungal symbionts of wood-boring wasp Sirex noctilio and Urocerus gigas, respectively. Pinus species are susceptible to the S. noctilio - A. areolatum pathosystem, and in Patagonia, Argentina, it was found that the felled wood of Pseudotsuga menziesii can be attacked by U. gigas and its symbiont. This study evaluated the relationship of A. areolatum,

A. chailletii and water potential (Ψ0), the primary defense of Pinus ponderosa and P. menziesii, and endophytic mycobiota associated to the wood of both conifers. The different Ψ0 were generated by variations in the osmotic potential; constitutive oleoresins of the bark and sapwood of both softwoods were extracted and characterized by GC and GC-MS and the effect of differential and majority compounds on growth of both fungi were assessed; the mycobiota was analyzed from isolates of the sapwood of healthy plants. It was observed that the growth of both fungi is significantly affected by the decrease of 0Ψ and that A. chailletii grew faster than A. areolatum under lower Ψ0. Oleoresins had a negative effect on the growth of both fungi with no differences between conifers. Hormonema dematioides was the most common endophyte on P. menziesii; this fungus is characterized by its influence on the growth of other fungi and appears as a variable to be considered in setting of S. noctilio - A. areolatum pathosystem.

Key words: Pinus ponderosa, Pseudotsuga menziesii, essential oils, Hormonema.

RESUMEN

Amylostereum areolatum y A. chailletii son los simbiontes fúngicos de las avispas barrenadoras de la madera Sirex noctilio y Urocerus gigas, respectivamente. Las especies de Pinus, son susceptibles al ataque del patosistema S. noctilio - A. areolatum, no obstante en Patagonia, se ha observado que la madera apeada de Pseudotsuga menziesii puede ser atacada por U. gigas y su simbionte. En este estudio se evaluó la relación de A. areolatum, A. chailletii y el potencial agua (Ψ0), la defensa primaria de Pinus ponderosa y

Pseudotsuga menziesii, y la micobiota endofítica asociada a ambas coníferas. Los Ψ0 se generaron por variación del potencial osmótico; se extrajeron y caracterizaron por GC y GC-MS los aceites esenciales de las oleorresinas constitutivas de la corteza y la albura de ambas coníferas y se evaluó el efecto de compuestos diferenciales y mayoritarios sobre el crecimiento de ambos hongos; la micobiota se analizó a partir de aislamientos de la albura de plantas sanas. Se observó que, el crecimiento de ambos hongos se ve significativamente afectado por el decrecimiento del Ψ0 y que A. chailletii creció más que A. areolatum en Ψ0 más bajos. Las oleorresinas tuvieron un efecto negativo sobre el crecimiento de ambos hongos sin observarse diferencias entre compuestos diferenciales de cada conífera. Hormonema dematioides fue el endófito más frecuente enP. menziesii, ya caracterizado por su influencia sobre el crecimiento de otros hongos, se presenta como una variable a considerar en cuanto al establecimiento del patosistema S. noctilio- A. areolatum.

Palabras clave: Pinus ponderosa, Pseudotsuga menziesii, aceites esenciales, Hormonema.

INTRODUCCIÓN derosa Douglas ex Lawson, mientras que la segunda es Pseudotsuga menziesii (Mirb.) Franco (MINAGRI 2012). En la Patagonia argentina existen aproximadamente Estas especies son valiosas para la región en términos co- 100.000 ha forestadas distribuidas entre Neuquén, Río Ne- merciales, por el rendimiento de las plantaciones, las ca- gro y Chubut (MINAGRI 2012). La especie forestal con racterísticas de su madera y la calidad de los productos mayor presencia en la región corresponde a Pinus pon- que pueden obtenerse a partir de ella. Este recurso se en-

161 BOSQUE 34(2): 161-171, 2013 Amylostereum y la defensa del hospedante cuentra actualmente amenazado por la plaga de importan- ha demostrado que la resistencia de Pinus radiata D. Don cia mundial Sirex noctilio Fabricius y la plaga industrial al ataque de S. noctilio está relacionada con el contenido Urocerus gigas L. Estas dos especies de la familia Sirici- de humedad de la madera y que la mayor eficiencia en el dae son nativas de Eurasia y del Norte de África y están proceso de inoculación del biocontrolador B. siricidicola asociadas a hongos simbiontes del género Amylostereum, se obtiene en aquellas secciones del fuste del árbol donde A. areolatum (Fr.) Boidin y A. chailletii (Pers.: Fr.) Boi- las condiciones de humedad son intermedias (Talbot 1977, din, respectivamente (Slippers et al. 2012). El patosistema Hurley et al. 2012). Este no es el único factor que influye que conforman comprende una compleja interacción entre sobre el desarrollo del patosistema, se ha determinado que tres organismos: la avispa, el hongo simbionte degradador el sistema de defensa primario de las coníferas, compuesto de la madera y el árbol hospedante (Slippers et al. 2012). por el sistema de oleorresinas, es el principal mecanismo El patosistema S. noctilio - A. areolatum es considerado el de resistencia contra la invasión de insectos y patógenos problema de mayor relevancia sanitaria en las plantaciones (Paine y Hanlon 1994). Las oleorresinas son una mezcla de del género Pinus L., provocando la muerte de individuos resinas y aceites esenciales (Bandoni 2000) cuyas compo- bajo condiciones de estrés, no obstante se ha reportado siciones químicas y propiedades físicas son una caracterís- en muy pocas oportunidades y con escasa importancia en tica diferencial entre las especies de Pinus (Hodges et al. P. menziesii (Haugen et al. 1990). En Patagonia en parti- 1979). El flujo de resina es una de las primeras respuestas cular, no se han detectado problemas importantes causados observables por parte del hospedante al ataque de S. noc- por U. gigas - A. chailletii en árboles en pie pero sí en árbo- tilio y A. areolatum. Si bien el efecto de las oleorresinas les apeados y en aserraderos. sobre el crecimiento de A. areolatum está bien caracteriza- Una vez que las hembras adultas de S. noctilio o U. gi- do para P. radiata, donde α- y β-pineno son los componen- gas localizan un árbol susceptible, oviponen en la madera tes volátiles causantes de la inhibición del crecimiento de inyectando también un mucus fitotóxico y esporas fúngi- A. areolatum (Kile y Turnbull 1974), no se conoce cuál es cas, que son transportadas en órganos especializados deno- el efecto de oleorresinas de otras coníferas sobre el creci- minados micangios (Talbot 1977, Slippers et al. 2012). Es- miento de A. areolatum y A. chailletii. tos basidiomicetes causantes de pudrición blanca, generan Otro factor que estaría involucrado en este patosiste- condiciones adecuadas de humedad y temperatura para el ma, es la presencia de endófitos fúngicos en la albura de desarrollo de los huevos y larvas de las avispas asociadas la madera que podrían competir con A. areolatum por los (Coutts y Dolezal 1965) y se desarrollan degradando lig- recursos, afectando de esta manera a las interacciones en- nina y celulosa de la madera, liberando azúcares que sir- tre la plaga, el hospedante y los biocontroladores. Esta hi- ven como fuente de nutrición para las larvas en desarrollo pótesis se basa en el hecho que la competencia por los re- (Talbot 1977). Como consecuencia de la acción del hongo, cursos entre hongos que conviven en el mismo sustrato es de las galerías provocadas por las larvas y los orificios de bien conocida, y envuelve la captura primaria del recurso salida ocasionados por las avispas, la madera queda inuti- o combate, donde los recursos ya colonizados son captu- lizada para su uso con fines estructurales (Talbot 1977). rados y defendidos (Boddy 2000). Los hongos manchado- Amylostereum spp. además de ser simbiontes de los sirí- res de la madera se encuentran frecuentemente presentes cidos y degradar la madera de las coníferas se encuentra en los árboles infestados por S. noctilio, por consiguiente, relacionado con dos de los biocontroladores de la plaga estos hongos y A. areolatum necesitarían competir por el asociada: Beddingia (Deladenus) siricidicola (Bedding) mismo recurso (Hurley et al. 2012). Además de la presen- Blinova y Korenchenko, nematodo que en su fase micófa- cia de hongos manchadores, es muy poco lo que se conoce ga se alimenta de cultivos jóvenes de Amylostereum y sólo en relación a la micobiota presente en la madera y raíces se reproduce en presencia de A. areolatum; e Ibalia leu- de las coníferas. Los trabajos de Hoff et al. (2004) y Goetz cospoides Hochenwald, ya que las hembras de este parasi- (2006) han reportado listas de géneros fúngicos de referen- toide se sienten atraídas hacia los agujeros de oviposición cia a partir de estudios en P. ponderosa y P. menziesii en de S. noctilio por los compuestos volátiles producidos por Estados Unidos pero no existen trabajos similares para el A. areolatum (Slippers et al. 2012). sur de Sudamérica que permitan realizar comparaciones. Amylostereum spp., las avispas, los hospedantes y los En este estudio se plantean como hipótesis de trabajo biocontroladores son organismos estrechamente asociados que el potencial agua (Ψ0) y los aceites esenciales de las y, como tales, existen diferentes factores microambientales resinas constitutivas de las coníferas afectan de manera y de competencia con otros organismos que pueden influir diferencial el crecimiento de A. areolatum y A. chailletii o alterar sus interacciones. Estudios sobre las estrategias y que la micobiota asociada a la albura de P. menziesii es de competencia entre hongos asociados a insectos demues- diferente a la de P. ponderosa. Como objetivos específi- tran que la competencia primaria y el Ψ0 influencian el re- cos se plantearon los siguientes: (1) estudiar la relación de sultado de las interacciones y, por lo tanto, pueden tener A. areolatum y A. chailletii con el potencial agua, (2) es- importantes consecuencias en el éxito de la asociación tudiar el efecto de la defensa primaria de P. ponderosa y insecto - hongo (Bleiker y Six 2009). Además, particular- P. menziesii sobre A. areolatum y A. chailletii, y (3) carac- mente para el patosistema S. noctilio - A. areolatum, se terizar la micobiota endofítica asociada a estas especies de

162 BOSQUE 34(2): 161-171, 2013 Amylostereum y la defensa del hospedante coníferas, aportando al conocimiento sobre el sistema Sirex pleando un equipo Perkin Elmer GC modelo Clarus 500 y Urocerus - Amylostereum y plagas forestales en general. con una configuración especial (Retta et al. 2009). Se prepararon placas de Petri de 5 cm de diámetro con MEA MÉTODOS y se colocaron 0,035 mL de los extractos de los aceites esenciales sobre toda la superficie de las placas utilizando Cepas fúngicas. Las cepas utilizadas en los estudios un ansa de Digralsky para homogeneizar la dispersión de A. areolatum (J10) y A. chailletii (Trv-Ch), fueron aisladas cada extracto. Luego se inocularon con discos de 0,5 cm de de P. ponderosa y P. menziesii, respectivamente. Ambos diámetro de MYA con micelio fúngico y se colocaron en cultivos se encuentran depositados en el cepario del Área cámara de crecimiento durante 30 días. Se utilizaron placas de Protección Forestal del CIEFAP. En todos los ensayos de Petri sin aceites esenciales como testigo y se realizaron se utilizaron las mismas cepas ya que un estudio de diver- 11 réplicas de cada tratamiento. Se midió el crecimiento sidad genética corroboró la presencia de un único linaje fúngico en cuatro direcciones cada dos días hasta que el clonal en la región (Pildain y Rajchenberg 2011). crecimiento del testigo alcanzó el borde de la placa de Pe- tri. Se utilizó la lupa estereoscópica descrita previamente. Ensayo 1. Efecto del potencial agua sobre el crecimiento de Amylostereum areolatum y A. chailletii. Los medios Ensayo 2.2. Para determinar el efecto individual de los de cultivo con los diferentes potenciales agua utilizados compuestos volátiles sobre el crecimiento de los hongos para los ensayos de crecimiento se basaron en métodos estudiados, se utilizó la metodología propuesta por Lu et previamente publicados (Whiting y Rizzo 1999). Se pre- al. (2010). Se colocó un disco de 0,5 cm de MYA coloni- paró extracto de malta y agar (MEA: 15 g L-1 agar, 20 g zado con crecimiento activo de las especies de Amyloste- L-1 extracto de malta) como medio base y se modificó con reum analizadas en el centro de placas de Petri de 5 cm de el agregado de sacarosa y cloruro de potasio (KCl) para diámetro con MEA. A partir del análisis de la composición obtener 8 potenciales osmóticos distintos: 0 (MEA sin adi- de los aceites esenciales obtenidos en el ensayo anterior se tivos), -1,5 (20,4 g L-1 de sacarosa y 2,48 g L-1 de KCl), -3 seleccionaron los compuestos mayoritarios para P. pondero- (40,88 g L-1 de sacarosa y 4,92 g L-1 de KCl), -6 (81,72 g sa (Pp) y P. menziesii (Pm): limoneno (Pm), α-pineno (Pp- L-1 de sacarosa y 9,84 g L-1 de KCl), -9 (122,56 g L-1 de Pm), β-pineno (Pp-Pm), δ-3 careno (Pp-Pm) y diferenciales sacarosa y 15,84 g L-1 de KCl), -12 (163,44 g L-1 de saca- metil chavicol (4-alilanisol) (Pp), hidrato de sabineno (Pm), rosa y 19,68 g L-1 de KCl), -15 (204,28 g L-1 de sacarosa 4-carvomentenol (terpinen-4-ol) (Pm), acetato de citroneli- y 24,6 g L-1 de KCl) y -18 (245,16 g L-1 de sacarosa y lo (Pm), citronelol (Pm), ρ-cimen-8-ol (ρ-α,α-trimetil ben- 29,52 g L-1 de KCl) en placas de Petri de 9 cm de diá- zil alcohol) (Pp). Los compuestos comerciales fueron ad- metro. Las placas se inocularon en el centro con un disco quiridos en condiciones de alta pureza (95 %, 98 %, 99 %, de 0,5 cm de diámetro de medio extracto de malta, leva- 90 %, 98,5 %, 97 %, 92 %, 95 %, 90 % respectivamente) a dura y agar (MYA: 20 g L-1 de extracto de malta, 2 g L-1 la empresa Sigma - Aldrich. Se colocó 0,5 mL de cada com- de levadura, 15 g L-1 de agar) colonizado con micelio de puesto sobre papel de filtro estéril de 5,5 cm de diámetro pe- A. areolatum y A. chailletii de cultivos de dos semanas de gado en la tapa de las placas de Petri (excepto α y β-Pineno edad, según correspondiera y se incubaron en oscuridad de los cuales se utilizó 0,25 mL, metil chavicol del que en cámara de crecimiento a 22 °C durante cuatro semanas. se utilizó 0,1 mL e hidrato de sabineno del cual se utilizó Se realizaron 15 réplicas de cada tratamiento para cada 0,06 mL). El hidrato de sabineno fue el único compuesto hongo. A partir del segundo día de incubación, y cada dos que se encontraba en estado sólido, los 500 mg del produc- días, se midió el crecimiento radial del micelio en cuatro to fueron disueltos con 2 mL de etanol. Se realizaron dos direcciones durante 20 días. Para esta determinación se controles uno con papel de filtro solo y otro con etanol. Se utilizó lupa estereoscópica, marca Zeiss, modelo Stemi efectuaron cinco réplicas por tratamiento que fueron incu- SV11 40X con luz incorporada. bados en cámara de crecimiento durante 30 días. Se midió el crecimiento fúngico en cuatro direcciones cada dos días Ensayo 2. Influencia de la fracción volátil de las oleorre- hasta que el testigo alcanzó el borde de la placa de Petri. Se sinas de Pinus ponderosa y Pseudotsuga menziesii sobre utilizó lupa estereoscópica descrita anteriormente. el crecimiento de Amylostereum areolatum y A. chailletii. Ensayo 3. Análisis de la micobiota asociada a la madera Ensayo 2.1. Para evaluar el posible efecto de la fracción de Pinus ponderosa y Pseudotsuga menziesii. De cada co- volátil de las oleorresinas (aceites esenciales) sobre el cre- nífera estudiada, se seleccionaron 29 individuos (con DAP cimiento fúngico se extrajo la fracción volátil de oleorre- > 20 cm) de tres sitios diferentes (42° 53’ 31,86” S, 71° sinas de la corteza y albura de troncos de P. ponderosa y 20’ 16,41” O; 43° 07’ 32,84” S, 71° 33’17,37” O y 42° 59’ P. menziesii recientemente apeados (de un representante de 59,56” S, 71° 24’ 66” O), se tomó de cada uno un tarugo cada especie). La extracción se realizó por hidrodestilación del tercio medio del fuste con un barreno de incremento utilizando una trampa tipo Clevenger (Council of Europe, previamente esterilizado de 0,5 cm de diámetro. Los taru- 1997) y se analizó su composición por GC y GC-MS, em- gos obtenidos se colocaron en bolsas individuales estériles

163 BOSQUE 34(2): 161-171, 2013 Amylostereum y la defensa del hospedante y se trasladaron al laboratorio donde fueron esterilizados el valor de P ≤ 0,05. Para todos los análisis se corroboró superficialmente con hipoclorito de sodio comercial al que se cumplieran los supuestos de normalidad y homoce- 3 % durante 30 segundos. Se cortaron cuatro discos de dasticidad con Infostat versión 2011. Para el ensayo 3, se 0,5 cm de largo de cada tarugo y se colocaron en placas de realizó un análisis estadístico no paramétrico. Para estu- Petri con MEA. Las placas se colocaron en cámara de cre- diar una posible asociación entre la frecuencia observada cimiento y se realizaron aislamientos de aquellos hongos del hongo mayoritario y la especie de conífera se realizó que crecieron a partir de la madera. La identificación de la una prueba χ2 y el coeficiente de Cramer para medir fuerza micobiota se realizó hasta el nivel de género de acuerdo de asociación utilizando el programa SPSS Statistics 17.0. a las características observadas en cultivo, bajo lupa es- tereoscópica y con microscopio óptico marca Zeiss, mo- RESULTADOS delo Standard 20 100X con luz incorporada, utilizando la bibliografía de Carmichael et al. (1980) y Wang y Zabel Ensayo 1. Efecto del potencial agua sobre el crecimiento (1990). No se tuvieron en cuenta a los contaminantes code Amylostereum areolatum y A. chailletii. El crecimien- munes. Las cepas fueron conservadas en viales con agua to de ambos hongos fue significativamente afectado por destilada estéril en heladera a 4 °C y se establecieron las los diferentes potenciales agua (Ψ0) en interacción con el frecuencias relativas para cada uno de los géneros. tiempo de duración del ensayo, decreciendo proporcional-

Sobre el aislamiento más frecuente (Hormonema sp. mente con la disminución del Ψ0. Lagerb. et Melin) se efectuó una identificación morfoló- Los medios con potenciales hídricos -6, -9, -12, -15 y gica y genotipificación molecular. La extracción de ADN -18 redujeron el crecimiento de A. areolatum en 28,66 %, genómico se obtuvo a partir de cultivo en medio líquido 42,05 %, 48,59 %, 65,73 % y 68,22 % respectivamente. en malta-peptona (10 g L-1 de extracto de malta Merck, Mientras que en el crecimiento de A. chailletii los medios Darmstadt y 0,1 g L-1 de bacto peptona, Difco, Detroit, con potenciales hídricos -6, -9, -12, -15 y -18 retrasaron el MI), con 2 mL de medio en tubos de 15 mL, en oscuridad crecimiento en un 2,5 %, 21,5 %, 34,75 %, 49,75 % y 65 %, durante siete días. El ADN fue extraído usando el equipo respectivamente (figura 1).

Ultra Clean TM Microbial DNA Isolation Kit (MOBIO Comparando el efecto del Ψ0 sobre ambos hongos, se Laboratories Inc., Solana Beach, CA, USA). Se amplificó observó que el crecimiento de A. areolatum fue más retra- la región del ADNr ITS (Internal Transcribed Spacer re- sado por los Ψ0 más bajos que el de A. chailletii, pero no se gion) utilizando los primers universales ITS1 e ITS4. La observaron diferencias en el crecimiento de ambas espe- reacción de amplificación por PCR de la región ITS se rea- cies en los Ψ0 más altos (-1,5 y -3). Amylostereum chailletii lizó incluyendo dNTPs (0,25 mM de c/u), 2,5 mM MgCl2, alcanzó el límite de crecimiento (borde de la placa) hasta buffer de PCR que acompaña a la enzima polimerasa, 0,1 mM de cada primer, 100 ng de DNA y 1,25 U de GoTaq polimerasa (Promega, Madison, WI, USA). El volumen a a aa a final de la reacción fue de 50 mL. La reacción sellevó 100 a b A. areolatum a cabo en termociclador (My Cycler, BioRad, Hercules, 90 A. chailletii CA) y las condiciones fueron: desnaturalización inicial a 80 b 94 °C (2 min), seguido por 30 ciclos de desnaturalización b a 94 °C (1 min), primer annealing a 56 °C (30 segundos) 70 b y elongación a 72 °C (1 min). Un paso final de elongación 60 b b b a 72 °C (10 min) fue agregado. El producto de la PCR fue 50 visualizado y separado en un gel de agarosa 1 % (peso/ TM 40 b volumen) con GelRed (Bioitum Inc.) como intercalante b b y las bandas fueron visualizadas bajo luz UV. El fragmento 30 amplificado fue purificado y secuenciado en un secuencia- relativo (%) Crecimiento 20 dor automático (Perkin-Elmer, Foster City, CA, USA) en 10 la empresa Macrogen (Seúl, Corea). El número de acceso de GenBank es KC561093. La búsqueda de la identidad 0 de la secuencia obtenida fue realizada en GenBank DNA 0 -1,5 -3 -6 -9 -12 -15 -18 database usando el algoritmo de búsqueda Gapped BlastN Potencial agua (Altschul et al. 1997). Figura 1. Crecimientos relativos de A. areolatum y A. chailletii Análisis estadístico. Para los ensayos 1 y 2 se realizó un en los diferentes potenciales agua al final del ensayo (20 días). Letras distintas para diferentes tratamientos indican diferencias análisis de la varianza (ANDEVA) con medidas repetidas significativas (LSD, P < 0,05) en el crecimiento de cada uno de utilizando el programa SPSS statistics 17.0. Se realizaron los hongos con respecto a su control (Ψ0 0). a posteriori los contrastes multivariados con la prueba Relative growth of A. areolatum and A. chailletii on eigth LSD considerando que se rechaza la hipótesis nula cuando media of different water potential over a 20 day time-period.

164 BOSQUE 34(2): 161-171, 2013 Amylostereum y la defensa del hospedante

el Ψ0 -12 y además aún en los potenciales más bajos creció Ensayo 2.2. De los análisis de compuestos volátiles produ- más que A. areolatum (cuadro 1). cidos por ambos hospedantes se desprende que α-pineno, β-pineno, δ-3-careno fueron comunes a ambas coníferas, Ensayo 2. Influencia de la fracción volátil de las oleorre- mientras que limoneno, citronelol, acetato de citronelilo, sinas de Pinus ponderosa y Pseudotsuga menziesii sobre hidrato de sabineno y 4-carvomentenol solo fueron produ- el crecimiento de Amylostereum areolatum y A. chailletii. cidos por P. menziesii (Pm) y ρ-cimen-8-ol y metil chavicol (4-alilanisol) por P. ponderosa (Pp). En general, el creci- Ensayo 2.1. El crecimiento de A. areolatum y A. chailletii miento de los hongos en presencia de los compuestos mos- fue afectado negativamente (P < 0,0001) por la presen- tró un gradiente de alteración desde aquellos que inhibieron cia de la fracción volátil de las oleorresinas de las coní- totalmente el crecimiento hasta aquellos que lo retrasaron en feras estudiadas, se detectaron diferencias significativas el tiempo y en las condiciones planteadas para este ensayo. (P < 0,0001) en el crecimiento de los dos hongos en los Los compuestos ρ-cimen-8-ol (Pp), citronelol (Pm), diferentes tratamientos y también en los diferentes tiempos hidrato de sabineno (Pm) y 4-carvomentenol (Pm) inhibie-

(para A. areolatum: F13, 560 = 104,23, P < 0,0001 y para ron por completo el crecimiento de ambos hongos. Mien-

A. chailletii F13, 538 = 106,45, P < 0,0001). tras que limoneno (Pm), α- pineno (Pp, Pm), β- pineno (Pp, En el caso de A. areolatum se observó que el control Pm), δ-3-careno (Pp, Pm), metil chavicol (Pp) y acetato de alcanzó crecimiento límite (el límite de la placa) el día 17, citronelilo (Pm) retrasaron el crecimiento. Amylostereum mientras que, en ese día, en presencia de los aceites esen- areolatum alcanzó su crecimiento límite (borde de la placa) ciales de P. ponderosa y P. menziesii tuvo un retraso en su hacia el final del ensayo en los tratamientos con α- pineno crecimiento del 86,52 % y 85,28 %, respectivamente. En y β- pineno y A. chailletii lo hizo sólo en el tratamiento cuanto a A. chailletii, se observó que en ausencia de los con α- pineno, aunque no se puede comparar la velocidad aceites esenciales alcanzó su crecimiento límite el día 10, de crecimiento con respecto a los otros compuestos ya que ese día, en presencia de los aceites esenciales de P. ponde- el volumen que se utilizó para estos fue menor que para el rosa y P. menziesii tuvo un retraso del 97,1 % y 92,36 %, resto (1,25 % y 2,5 % V/V, respectivamente). Al finalizar respectivamente. el ensayo, el crecimiento de A. areolatum y A. chailletii fue Comparando ambos hongos se observó que los aceites retrasado en los tratamientos con limoneno (Pm), acetato esenciales de la madera de ambas coníferas afectaron de de citronelilo (Pm), δ-3-careno (Pp, Pm) y metil chavicol manera diferencial el crecimiento de los hongos estudiados. (Pp) (cuadro 2 y figura 3). Mientras que el de A. chailletii Amylostereum areolatum presentó un mayor retraso en su lo fue en los tratamientos con β- pineno (Pp, Pm), acetato crecimiento en presencia de los aceites esenciales de ambas de citronelilo (Pm), limoneno (Pm), δ-3-careno (Pp, Pm) y especies de coníferas que A. chailletii (figura 2). metil chavicol (Pp) (cuadro 2 y figura 3).

Cuadro 1. Media (± desviación estándar) de crecimiento (en cm) de Amylostereum areolatum (A. a) y A. chailletii (A. ch) durante 20 días a diferentes potenciales agua. Mean mycelial growth of Amylostereum areolatum (A. a) and A. chailletii (A. ch) (average ± SD) under different water potential over a 20 day time-period.

Potencial agua (ψ0) Días 0 -1,5 -3 -6 A. a A. ch A. a A. ch A. a A. ch A. a A. ch 8 1,3 ± 0,64a 1,43 ± 0,24b 1,0 ± 0,42a 1,88 ± 0,34b 1,07 ± 0,4a 1,24 ± 0,22b 0,6 ± 0,33a 1,1 ± 0,38b 13 2,1 ± 0,77a 2,84 ± 0,30b 1,9 ± 0,67a 3,6 ± 0,21b 1,86 ± 0,5a 2,60 ± 0,52b 1,2 ± 0,39a 2,1 ± 0,49b 20 3,2 ± 0,78a 4b 3,36 ± 0,84a 4b 3,2 ± 0,7a 4b 2,3 ± 0,49a 3,9 ± 0,35b

Potencial agua (ψ0) -9 - 12 -15 -18 Días A. a A. ch A. a A. ch A. a A. ch A. a A. ch 8 0,40 ± 0,22a 0,73 ± 0,26b 0,40 ± 0,26a 0,59 ± 0,3b 0,17 ± 0,2a 0,34 ± 0,15b 0,19 ± 0,22a 0,10 ± 0,10b 13 0,88 ± 0,3a 1,56 ± 0,33b 0,87 ± 0,35a 1,44 ± 0,3b 0,50 ± 0,26a 0,86 ± 0,29b 0,51 ± 0,29a 0,38 ± 0,21b 20 1,86 ± 0,5a 3,14 ± 0,36b 1,65 ± 0,43a 2,61 ± 0,3b 1,10 ± 0,37a 2,01 ± 0,28b 1,02 ± 0,30a 1,40 ± 0,24b

Letras distintas indican diferencias significativas P( < 0,05) entre el crecimiento de A. areolatum y A. chailletii para cada uno de los potenciales agua evaluados (ψ0).

165 BOSQUE 34(2): 161-171, 2013 Amylostereum y la defensa del hospedante

c c c 100 c 90 c 80 b 70 b A.a-Testigo 60 A.a-extracto Pp

50 A.a-extracto Pm A.ch-Testigo 40 c b A.ch-extracto Pp 30 b A.ch-extracto Pm Crecimiento Crecimiento relativo (%) 20 b b a 10 a a a a a 0 3 5 8 11 14 17 Días

Figura 2. Curva de crecimiento relativo de Amylostereum areolatum y A. chailletii en ausencia (testigo) o presencia de aceites esenciales de Pinus ponderosa (Pp) y Pseudotsuga menziesii (Pm). Letras distintas para diferentes tratamientos en un mismo tiempo indican diferencias significativas (LSD,P < 0,05) en el crecimiento. Relative growth curve of A. areolatum and A. chailletii in absence (control) or presence of essential oils from Pinus ponderosa and Pseudotsuga menziesii.

Cuadro 2. Porcentajes de reducción del crecimiento de Amylos- vomentenol (Pm) inhibieron por completo el crecimiento, tereum areolatum y A. chailletii en presencia de los compuestos que metil chavicol (4-alilanisol) (Pp) fue el que más lo re- de la fracción volátil de las oleorresinas (*provenientes de Pinus trasó, α-pineno (Pp, Pm) tuvo un efecto similar sobre am- ponderosa, # provenientes de Pseudotsuga menziesii). bos, que limoneno (Pm), β -pineno (Pm, Pp) y δ-3-careno Growth reduction of A. areolatum and A. chailletii in presence of isolated compounds of constitutive oleoresins of the bark and (Pm, Pp) efectuaron un mayor retraso sobre el crecimiento sapwood (*from Pinus ponderosa, # from Pseudotsuga menziesii). de A. chailletii que sobre el de A. areolatum, mientras el Compuesto % de reducción de crecimiento acetato de citronelilo (Pm) tuvo un efecto inverso. A. areolatum A. chailletii Ensayo 3. Análisis de la micobiota asociada a la madera Limoneno # 15,48 40,47 de Pinus ponderosa y Pseudotsuga menziesii. Las cepas α- pineno *# 0 0 obtenidas a partir de la madera esterilizada de P. menzie- β- pineno *# 0 10,47 sii y P. ponderosa fueron determinados a nivel de género. Los taxones identificados fueron los siguientes:Moniliella δ-3-careno *# 51,2 64 Stolk et Dakin, Hormonema, Chaetomium Kunze, Sporo- Acetato de citronelilo # 36,9 20 trix Hektoen et Perkins, Phoma Fr., Paecilomyces Bainier Metil chavicol * 68,34 64,76 y Alternaria Nees. Las frecuencias relativas de los hongos ρ-cimen-8-ol * 100 100 endofíticos aislados en cada especie de conífera se presen- Citronelol # 100 100 tan en la figura 4. Para el género Hormonema la amplificación de la re- Hidrato de sabineno # 100 100 gión ITS y la posterior búsqueda BLAST permitió identifi- 4-carvomentenol # 100 100 car los aislamientos como H. dematioides Lagerb. et Melin (GenBank AY253451, Filip et al. 2003) con una similitud del 100 % de un total de 526 nucleótidos. Por otro lado se Comparando el crecimiento de A. areolatum y A. chai- evaluó estadísticamente la existencia de una asociación po- lletii, en el tiempo en que los controles alcanzaron su límite sitiva entre este hongo y alguna de las coníferas. Del aná- de crecimiento (15 días el primero y 10 días el segundo) se lisis se desprendió que la presencia de H. dematioides se desprende que en ambos casos los compuestos ρ-cimen-8- ve afectada por la especie de conífera (χ2 = 54,927, df = 1, ol (Pp), citronelol (Pm), hidrato de sabineno (Pm) y 4-car- P < 0,05). El índice de correlación de Cramer mostró una

166 BOSQUE 34(2): 161-171, 2013 Amylostereum y la defensa del hospedante

2,1 Control

δ-3-Careno *# 1,8 Metil chavicol *

1,5 α-Pineno *#

β-Pineno *# 1,2 Acetato de citronelilo # Limoneno # 0,9

Crecimiento (cm) Crecimiento ρ-Cimen-8-ol *

0,6 Citronelol #

Hidrato de sabineno 0,3 # 4-Carvomentenol #

0 Control etanol 3 5 8 10 12 15

2,1 Control

1,8 δ-3-Careno *# Metil chavicol * 1,5 α-Pineno *#

1,2 β-Pineno *# Acetato de citronelilo # 0,9 Limoneno # Crecimiento (cm) Crecimiento

0,6 ρ-Cimen-8-ol * Citronelol # 0,3 Hidrato de sabineno #

0 4-Carvomentenol # 3 5 8 10 12 15 Control etanol Días

Figura 3. Curvas de crecimiento de A. areolatum (arriba) y A. chailletii (abajo) en ausencia (testigo) o presencia de los compuestos analizados (*provenientes de Pinus ponderosa, # provenientes de Pseudotsuga menziesii). Growth curves (cm/day) of A. areolatum (up) and A. chailletii (down) in the absence (control) or presence of volatiles from a particular analyzed compound (*Pinus ponderosa, #Pseudotsuga menziesii).

167 BOSQUE 34(2): 161-171, 2013 Amylostereum y la defensa del hospedante

Amylostereum chailletii crece más que A. areolatum en 32 los Ψ0 más bajos, lo que podría indicar que es aún más 28 tolerante a la falta de agua y explicaría, en parte, el ataque 24 diferencial a la madera almacenada, donde la disponibilidad de agua es más reducida. La diferencia de crecimiento 20 de ambos hongos podría indicar un uso diferencial de los 16 recursos disponibles en los árboles hospedantes. Si bien 12 este ensayo demuestra que el crecimiento de Amyloste- reum spp. es afectado por el potencial agua en condiciones 8 de laboratorio in vitro, Coutts y Dolezal (1965) observa- Frecuencias Frecuencias (%) relativas 4 ron in vivo el mismo efecto. Recientemente, Hurley et al. 0 (2012) demostraron que las interacciones de competencia entre A. areolatum y dos hongos manchadores de la albura frecuentemente presentes en árboles atacados por

S. noctilio en diferentes Ψ0, pueden estar relacionados con Géneros bajos niveles de eficacia del biocontroladorB. siricidicola. De esta manera, a través de diferentes estudios, se con- Figura 4. Frecuencia relativa de los diferentes endófitos en firma que el potencial agua tiene un efecto sobre el creci- tarugos de madera obtenidos del tercio medio de Pinus ponderosa miento de los simbiontes fúngicos de las avispas, aunque (barras negras) y Pseudotsuga menziesii (barras grises). Frequency of fungal species isolated from Pinus ponderosa es importante señalar que, si bien podría ser uno de los (black) and Pseudotsuga menziesii (gray). factores determinantes en el establecimiento del hongo y por lo tanto de la plaga asociada, se trataría de uno más de los factores de sitio que pueden influenciar el éxito del ataque por parte de este patosistema (Coutts y Dolezal 1965). fuerza de asociación baja Cramer (ɸ = 0,243; ≤ ɸ ≤) pero el Además, el Ψ0 no sólo tiene efectos sobre Amylostereum índice de riesgo indica que entre las especies de coníferas spp. sino que también influyen sobre las avispas. Zondag analizadas es tres veces más probable encontrar H. dema- (1959) determinó que las avispas que emergen de made- tioides en P. menziesii que en P. ponderosa. ra muy seca son de menor tamaño que las que emergen de madera con alto contenido de humedad, mientras que DISCUSIÓN Coutts y Dolezal (1965) observaron que los huevos y larvas mueren a bajos contenidos de humedad. La tolerancia

Este estudio evalúa el crecimiento de las dos especies de Amylostereum spp. a Ψ0 bajos resulta importante por de simbiontes fúngicos asociados a los sirícidos en relación su función ecológica y sobre todo para entender su rol en a un factor ambiental, el potencial agua y a los compuestos el patosistema que conforma junto con las avispas y las que conforman la defensa primaria de los hospedantes y coníferas. El impacto demostrado de este factor abiótico la micobiota asociada a ellos, para entender el funciona- sobre los hongos puede ayudar a explicar la colonización miento de todo el patosistema en un contexto regional. Los de Amylostereum spp. en coníferas infestadas por Sirex ensayos de Ψ0 en relación al crecimiento de A. areolatum spp. y Urocerus spp. y brindar herramientas que ayuden al aportan nuevos datos a los ya existentes para otros países, manejo de la plaga. mientras que son los primeros de este tipo para A. chaille- La presencia de la fracción volátil (aceites esenciales) tii. Los resultados obtenidos siguen la tendencia general de las oleorresinas de las dos especies de coníferas afecta de otros basidiomicetes estudiados bajo las mismas con- negativamente el crecimiento de ambos hongos. Los resul- diciones. Las tasas óptimas de crecimiento de las especies tados del presente estudio representan la primera eviden- de Amylostereum utilizadas se producen entre los Ψ0 0 y cia de este tipo de interacción para estos patosistemas. En -3,0 MPa, lo que coincide con la mayoría de hongos meso- estudios previos no se obtuvieron resultados concluyen- fíticos que presentan su crecimiento óptimo entre -0,6 y -3 tes debido a problemas metodológicos que ocasionaron

MPa (Cook et al. 1972). Incluso, A. chailletii tiene en Ψ0 la pérdida de la fracción volátil (fue agregada durante la -1,5 MPa un crecimiento más rápido que el testigo. La apa- preparación del medio) (Kile y Turnbull 1974). El ensa- rente estimulación del crecimiento en los Ψ0 más bajos que yo que evalúa el efecto de los componentes seleccionados los controles ha sido observada por Bleiker y Six (2009), como mayoritarios y diferenciales, representa el primer donde los hongos asociados a Dendroctonus ponderosae registro para 8 de los 10 compuestos evaluados sobre el Hopkins (escarabajo de la corteza) pueden crecer mejor en crecimiento de Amylostereum spp. (excepto α y β-pineno medios modificados al utilizar la sacarosa disponible como analizados por Kile y Turnbull 1974). Además, es poco fuente de carbono ya que esto compensaría algunos de los lo que se conoce sobre el crecimiento de hongos frente efectos adversos causados por la disminución del Ψ0 y el a los compuestos que no corresponden a la clasificación exceso de sales. de terpenos (acetato de citronelilo y metil chavicol). Por

168 BOSQUE 34(2): 161-171, 2013 Amylostereum y la defensa del hospedante otra parte, es útil contar con información del efecto de de la fracción volátil también reside en su efecto sobre la los compuestos diferenciales más allá de que sean o no consistencia de las oleorresinas. Así, las oleorresinas ricas mayoritarios porque se ha observado que los principales en terpenos volátiles son más fluidas, y esto permite que componentes volátiles de las oleorresinas no siempre au- fluyan más fácilmente en las cavidades de oviposición y mentan la resistencia de los árboles al ataque de insectos y en las galerías teniendo, por lo tanto, un impacto letal más los hongos asociados, ya que cada uno puede responder de directo en los huevos y larvas que la oleorresina más vis- manera diferente a distintas concentraciones de cada me- cosa (Brigden et al. 1979). tabolito (Paine y Hanlon 1994). La micobiota asociada con la albura de P. pondero- Los resultados obtenidos en este trabajo muestran sa y P. menziesii aislada en este ensayo se compone de que los componentes mayoritarios de la fracción volátil siete géneros: Moniliella, Sporotrix (sólo presentes en de las oleorresinas de las coníferas estudiadas, α-pineno, P. menziesii), Paecilomyces, Alternaria (sólo presentes en β-pineno, δ-3-careno y limoneno, retrasan, pero no in- P. ponderosa), Hormonema, Chaetomium y Phoma (pre- hiben, el crecimiento de los hongos. Esto se contrapone sentes en ambas especies). Todos estos organismos han con los resultados de Kile y Turnbull (1974) donde α y sido previamente reportados como endófitos de árboles fo- β-pineno son los compuestos volátiles más importantes restales (Hoff et al. 2004, Goetz 2006). El que predominó en la inhibición de A. areolatum in vivo. Lu et al. (2010) entre los hongos aislados en la albura de P. ponderosa y sugieren que existen cepas de hongos simbiontes del es- P. menziesii fue H. dematioides, resultado que es similar al carabajo de la corteza que pueden tener una tolerancia observado por Goetz (2006) para la micobiota asociada a pre-existente a la respuesta del hospedante al poder tolerar raíces de las mismas especies de coníferas. Es importante altas concentraciones de δ-3-careno, α-pineno y β-pineno, destacar que la frecuencia de aparición de H. dematioides o que pueden estar adaptados para utilizarlos como fuente en P. menziesii fue 3,4 veces mayor que en P. ponderosa, lo de carbono (Paine y Hanlon 1994). Δ-3-careno y limone- que sugiere una asociación más fuerte entre esta conífera no son terpenos que han sido relacionados con sistemas y el endófito mayoritario. Hormonema es un género que planta-insecto-patógeno y que son altamente inhibidores se ha aislado de acículas y semillas de diferentes especies de hongos asociados a escarabajos (Paine y Hanlon 1994). de Pinus y de raíces de P. ponderosa y P. menziesii (Hoff Los compuestos diferenciales que retrasaron el crecimien- et al. 2004, Goetz 2006, Ganley et al. 2008). Las especies to se destacan metil chavicol (compuesto diferencial de de Hormonema pueden producir compuestos antifúngicos P. ponderosa) y acetato de citronelilo (compuesto diferen- por lo que podrían considerarse como potenciales contro- cial de P. menziesii). El metil chavicol (4-alilanisol) ha sido ladoras biológicas (Peláez et al. 2000). Los endófitos pue- reportado por Eckhardt et al. (2009) como inhibidor del den aumentar la protección del hospedante a hongos pató- crecimiento fúngico. Con respecto al acetato de citronelilo genos mediante la producción de metabolitos antagónicos no se obtuvo información adicional acerca de la respuesta (Arnold et al. 2003, Goetz 2006), estando involucrados en del crecimiento de otros hongos en su presencia debido a la defensa de P. monticola Douglas ex Lamb al reducir los que la mayoría de los trabajos se enfocan principalmente daños producidos por patógenos, y en la disminución de en los terpenos del género Pinus (Raffa y Berryman 1983). necrosis foliar y la mortalidad de cacao frente a un patóge- Los compuestos que inhiben completamente el cre- no importante como es Phytophthora spp. de Bary (Arnold cimiento de las especies de Amylostereum estudiadas, et al. 2003, Ganley et al. 2008). Los resultados obtenidos ρ-cimen-8-ol, diferencial de P. ponderosa y citronelol, brindan la perspectiva para la realización de próximos aná- hidrato de sabineno y 4-carvomentenol, diferenciales de lisis de interacción entre H. dematioides y A. areolatum. P. menziesii, no se encuentran entre los componentes ma- Aquí se examina la influencia que pueden tener sobre yoritarios de las oleorresinas de las coníferas estudiadas. Amylostereum spp. de sólo tres: el Ψ0, la defensa prima- Los resultados de este ensayo, al igual que lo reportado ria de los hospedantes en base a la fracción volátil de las por Kile y Turnbull (1974), indican que en las coníferas oleorresinas y la micobiota asociada a ellos, pero otras existen compuestos volátiles que son más inhibitorios variables pueden influenciar el comportamiento del hon- que los pinenos, pero es probable que estén presentes en go simbionte y, por lo tanto, el funcionamiento de todo el cantidades insuficientes en las oleorresinas constitutivas patosistema. Los resultados permiten concluir que dentro como para ser inhibidores efectivos de Amylostereum spp. de los estudios de las plagas invasoras se deberían también Se sabe que las oleorresinas preformadas y las de post- considerar las relaciones mutualistas y antagonistas entre ataque están constituidas por compuestos diferentes o por especies exóticas y sus simbiontes. los mismos compuestos en diferentes proporciones (Raffa y Berryman 1983). Esto podría tener efectos diferentes en CONCLUSIONES el crecimiento de Amylostereum spp. ya que se ha observado, en coníferas atacadas por el escarabajo de la cor- El potencial agua y las oleorresinas son variables im- teza, que las oleorresinas producidas producto del ataque portantes para el desarrollo de Amylostereum spp., y por de la plaga son las que proporcionan el principal factor transferencia, también son relevantes en el establecimiento en la resistencia (Raffa y Berryman 1983). La importancia y éxito de infestación por parte de los otros miembros del

169 BOSQUE 34(2): 161-171, 2013 Amylostereum y la defensa del hospedante patosistema, los géneros Sirex y Uroceurs. Ambos hongos pean Pharmacopoeia, 3rd Ed. Strasbourg: European De- se ven afectados de la misma manera por la fracción vo- partment for the Quality of Medicines. p. 121-122. látil de las oleorresinas de diferentes especies de coníferas Coutts MP, JE Dolezal. 1965. Sirex noctilio, its associated fun- indicando que el hongo no tendría un papel preponderan- gus, and some aspects of wood moisture content. Austra- te en la elección del hospedante y que los estudios debe- lian Forestry Research 1(4):3-13. Eckhardt LG, RD Menard, ED Gray. 2009. Effects of oleoresins rían enfocarse también en el efecto de las resinas sobre and monoterpenes on in vitro growth of fungi associated los sirícidos directamente. Por otro lado, en este estudio se with pine decline in the Southern United States. Forest Pa- analizó la oleorresina constitutiva, sería importante ade- thology 39: 157-167. más efectuar una evaluación de la composición de la mis- Filip P, RWS Weber, O Sterner, T Anke. 2003. Hormonemate, a ma en árboles atacados y, si bien estudios en madera bajo new cytotoxic and apoptosis-inducing compound from the condiciones naturales son difíciles de efectuar, este tipo endophytic fungus Hormonema dematioides. Zeitschrift für de información sería muy útil para el establecimiento de Naturforsch 58 (7-8): 547-552. estrategias de manejo del patosistema conformado por los Ganley RJ, RA Sniezko, G Newcombe. 2008. Endophyte-medi- sirícidos y sus hongos simbiontes. ated resistance against white pine blister rust in Pinus mon- Tanto P. ponderosa como P. menziesii presentaron di- ticola. Forest Ecology and Management 225: 2751-2760. versidad de micobiota asociada a la albura. La diferencia de Goetz JR. 2006. Fungal endophytes isolated from large roots of Douglas-fir Pseudotsuga ( menziesii) and ponderosa pine frecuencia de aparición de H. dematioides con crecimiento (Pinus ponderosa). M.S. Thesis. Pullman, WA. Washington endofítico, entre ambas coníferas, presenta una variable State University. 116 p. a considerar en cuanto al establecimiento del complejo Haugen DA, RA Bedding, MG Underdown, FG Neumann. 1990. S. noctilio - A. areolatum en P. menziesii. National strategy for control of Sirex noctilio in Australia. Australian Forest Grower 13(2): Special liftout section N° AGRADECIMIENTOS 13. 8 p. Hodges JD, WW Elam, WR Watson, TE Nebeker. 1979. Oleores- Los autores agradecen a la estación experimental INTA in characteristics and susceptibility of four southern pines Trevelin, a la Municipalidad de la ciudad de Esquel y al to southern pine beetle (Coleoptera: Scolytidae) attacks. Canadian Entomologist 111: 889-896. señor Carlos Baroli por facilitarnos los sustratos para los Hoff JA, NB Klopfenstein, GI McDonald, JR Tonn, MS Kim, PJ ensayos. Zambino, PF Hessburg, JD Rogers, TL Peever, LM Car- ris. 2004. Fungal endophytes in woody roots of Douglas-fir REFERENCIAS (Pseudotsuga menziesii) and ponderosa pine (Pinus ponderosa). Forest Pathology 34: 255-271. Altschul SF, TL Madden, AA Schäffer, J Zhang, Z Zhang, W Mi- Hurley BP, HJ Hatting, MJ Wingfield, KD Klepzig, B Slippers. ller, DJ Lipman. 1997. Gapped BLAST and PSI-BLAST: 2012. The influence of Amylostereum areolatum diversity a new generation of protein database search programs. and competitive interactions on the fitness of the Sirex par- Nucleic Acids Research 25:3389-3402. doi: 10.1093/ asitic nematode Deladenus siricidicola. Biological Control nar/25.17.3389. 61: 207-214. Arnold AE, LC Mejía, D Kyllo, E Rojas, Z Maynard, NA Rob- Kile GA, CRA Turnbull. 1974. 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170 BOSQUE 34(2): 161-171, 2013 Amylostereum y la defensa del hospedante

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Recibido: 20.07.12 Aceptado: 26.03.13

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BOSQUE 34(2): 173-179, 2013 DOI: 10.4067/S0717-92002013000200006

Variación altitudinal en caracteres morfológicos de Pinus patula en el estado de Oaxaca (México) y su uso en la zonificación

Altitudinal variation in morphological traits of Pinus patula populations from Oaxaca state, Mexico, and its use in the zoning

Héctor Viveros-Viveros a*, Alfredo R Camarillo-Luna b, Cuauhtémoc Sáenz-Romero b, Armando Aparicio-Renteríaa

*Autor para correspondencia: a Universidad Veracruzana, Instituto de Investigaciones Forestales, Parque Ecológico “El Haya”, Colonia Benito Juárez, Xalapa, Veracruz, México. C.P. 91070, tel.: 2288421700 ext. 13964, [email protected] b Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, Instituto de Investigaciones Agropecuarias y Forestales (IIAF-UMSNH), Morelia, Michoacán, México.

SUMMARY

Populations of forest species with a distribution across altitudinal gradients tend to differ in morphology, allowing zoning for conducting seed movement. The pattern of variation is not known to many Mexican pine species. The altitudinal pattern of morphological variation was explored in needles, cones and seeds of 13 Pinus patula populations sampled from the Native Indian Community forest of Ixtlán de Juárez, Oaxaca, Mexico, along an altitudinal gradient (from 2,450 to 3,050 m a.s.l); needles and cones being collected every 50 m of altitudinal step. Significant differences among populations and among trees within populations were detected for all the evaluated traits. The correlation was positive between the altitude of origin of populations and keel width, cone width and leaf-sheaths length; whereas it was negative between needle length and altitude of origin of populations. Using the phenotypic variation of the needle length we suggest a provisional delineation of two altitudinal seed zones (zone I: 2,150 to 2,600 m; zone II: 2,600 to 3,050 m), as a guideline to decide seed movements in reforestation programs. Altitudinal zones obtained in this work have wider altitudinal range per zone (meaning a more liberal seed movement) than the one obtained from twenty four-months-old seedling height growing in a provenance test, and show that it is possible to make provisional altitudinal zoning based on patterns of phenotypic variation across environmental gradients.

Key words: altitudinal variation, provisional seeds zones, morphological traits, Pinus patula.

RESUMEN

Las poblaciones de especies forestales con distribución a través de gradientes altitudinales tienden a diferenciarse en sus caracteres morfológicos, lo que determina zonificaciones para el movimiento de semillas. El patrón de variación es desconocido para muchas especies de pinos mexicanos. Se exploró el patrón de variación morfológica en acículas, conos y semillas de 13 poblaciones de Pinus patula, muestreadas en bosques de la comunidad indígena de Ixtlán de Juárez, Oaxaca, México, a lo largo de un gradiente altitudinal (2.450 a 3.050 m s.n.m.), cada 50 m de diferencia altitudinal. Se encontró variación significativa entre poblaciones y entre árboles dentro de poblaciones para todas las características evaluadas. La correlación entre la altitud de las poblaciones y el ancho de quilla, el grueso del cono y la longitud de la vaina de la acícula fue positiva, mientras que entre la longitud de acícula y la elevación fue negativa. Según la variación fenotípica de la longitud de acícula, se sugiere la delimitación provisional de dos zonas semilleras altitudinales (zona I: 2.150 a 2.600 m; zona II: 2.600 a 3.050 m), como criterio para decidir el movimiento de semillas en programas de reforestación. La zonificación altitudinal obtenida en el presente trabajo tiene mayor amplitud altitudinal por cada zona (lo que significa movimiento más libre de las semillas), que el obtenido a partir del crecimiento en altura de las plantas a los 24 meses de edad en ensayo de procedencias y muestra cómo realizar zonificaciones preliminares según el patrón de variación fenotípica en gradientes ambientales.

Palabras clave: variación altitudinal, zonas semilleras provisionales, caracteres morfológicos, Pinus patula.

INTRODUCCIÓN se ha plantado extensamente como especie exótica en lugares ubicados en el sur de África (Malawi, Mozambique, Pinus patula Schiede ex Schltdl. et Cham. es uno de los Sudáfrica, Suazilandia, Zambia y Zimbabue), en el este pinos mexicanos con mayor potencial productivo, debido de África (Burundi, Etiopia, Kenia, Madagascar, Ruanda, a que es de rápido crecimiento, tiene buena conformación Tanzania y Uganda), en el oeste y centro de África (Came- de copa y poda natural, su fuste es recto, y su madera es de rún, Nigeria y República Democrática del Congo [Zaire]), calidad, al estar relativamente libre de nudos y presentar en Asia (China e India), en Oceanía (Australia, Fiji, Nueva bajo contenido de resinas (Nyoka 2002). Por esta razón Zelanda, Papua Nueva Guinea), y en el Caribe y Sudamé-

173 BOSQUE 34(2): 173-179, 2013 Variación morfológica altitudinal de Pinus patula rica (Argentina, Brasil, Colombia, Ecuador, Jamaica y Ve- establecer, mantener y evaluar ensayos de procedencias, nezuela) (Nyoka 2002). La distribución natural altitudinal idealmente en varios sitios experimentales con condicio- de P. patula oscila entre 1.600 y 3.100 m s.n.m. (Nyoka nes ambientales contrastantes. Una alternativa temporal 2002). Este intervalo altitudinal tan amplio debe favorecer es la realización de zonificaciones provisionales para las la diferenciación genética entre poblaciones. poblaciones de cada especie a partir de la variación feno- Diversas poblaciones de coníferas que crecen a lo lar- típica altitudinal de caracteres, principalmente con valor go de gradientes altitudinales se adaptan a las diversas adaptativo. Para México, Uribe-Salas et al. (2008) rea- condiciones ambientales, por lo que se diferencian gené- lizaron una zonificación para el encino blanco (Quercus ticamente (Rehfeldt 1991). Por ejemplo, las poblaciones rugosa Née) a lo largo de un gradiente latitudinal, basados de coníferas ubicadas a menor altitud sobre el nivel del en las características morfológicas de las hojas y partiendo mar, tienen un mayor potencial de crecimiento por estar del supuesto de que la variación fenotípica de estos carac- genéticamente condicionadas a aprovechar al máximo las teres está asociada a la existencia de la variación genética. condiciones favorables de temperatura. En contraste, los La variación morfológica también puede indicar plastici- individuos de poblaciones de mayor altitud están condi- dad fenotípica, como un mecanismo para la adaptación de cionados a tener un menor crecimiento, con lo que logran los organismos ante la heterogeneidad del medio, que se evadir los daños por heladas tardías en la primavera y he- expresa en caracteres relacionados directamente con la ladas tempranas en el otoño (Rehfeldt 1991). adecuación y la evolución bajo condiciones ambientales Lo anterior obliga al establecimiento de zonificacio- particulares (Franiel y Wieski 2005, Chevin et al. 2010). nes altitudinales para el movimiento de semillas basadas Para el presente estudio, se formuló la siguiente hipótesis: en la diferenciación genética de caracteres cuantitativos existe una diferenciación significativa entre poblaciones (Rehfeldt 1991, Sáenz-Romero 2004, Sáenz-Romero et de P. patula para caracteres morfológicos, a través de un al. 2006). La zonificación consiste en dividir la amplitud gradiente altitudinal. Los objetivos del presente trabajo en que se distribuye naturalmente una especie en una re- fueron: a) cuantificar la variación fenotípica entre pobla- gión, en zonas o bandas altitudinales. La división se basa ciones de P. patula en caracteres morfológicos (acículas, en encontrar experimentalmente la diferencia altitudinal conos y semillas); b) establecer lineamientos provisionales mínima significativa que hace que dos o más poblaciones para el movimiento de semilla a partir de la variación fe- sean genéticamente diferentes, como resultado de la eva- notípica de caracteres morfológicos con valor adaptativo; luación de algún carácter cuantitativo, como por ejemplo y c) comparar la zonificación altitudinal resultante de la la altura de la planta o la resistencia a bajas temperaturas variación fenotípica de caracteres morfológicos con la ob- (Sáenz-Romero 2004). En México, actualmente se cuenta tenida con base en la variación genética altitudinal en la con la zonificación altitudinal para Pinus oocarpa Schiede altura de la planta evaluada en un ensayo de procedencias. (Sáenz-Romero et al. 2006), Pinus devoniana Lindl. (si- nonimia Pinus michoacana Martínez) (Sáenz-Romero y MÉTODOS Tapia-Olivares 2008), Pinus pseudostrobus Lindl. (Sáenz- Romero et al. 2012) y Pinus hartwegii Lindl. (Viveros-Vi- Recolecta del material biológico. Se ubicaron 13 sitios de veros et al. 2009) en el estado de Michoacán, y Pinus pa- recolecta de muestras (cuadro 1) en un transecto altitudinal tula Schltdl. et Cham. (Ruíz-Talonia 2010) en el estado de en la distribución natural de P. patula en los bosques de la Oaxaca, con base en la variación genética del crecimiento comunidad indígena de Ixtlán de Juárez, Oaxaca, México. en altura de la planta a los 24 meses de edad. El sitio de recolección se denominó como procedencia y al Las zonificaciones altitudinales, junto con las guías conjunto de árboles muestreados en cada sitio se denominó para el movimiento de semilla, se pueden utilizar para es- como población. Los sitios dentro del transecto estuvieron tablecer con mayor probabilidad de éxito reforestaciones ubicados aproximadamente a 50 m de diferencia altitudinal, para restauración ecológica y plantaciones comerciales; así de los 2.450 a los 3.050 m s.n.m. En cada población mues- como para establecer medidas de conservación de las espe- treada se seleccionaron 11 árboles al azar, separados entre cies estudiadas (Rehfeldt et al. 2001, Sáenz-Romero et al. sí de 30 a 50 m, libres de plagas y enfermedades, con conos 2006, Viveros-Viveros et al. 2009), debido a que facilitan maduros y cerrados. De cada individuo, se recolectaron cin- el acoplamiento entre las plantas y las condiciones ambien- co estróbilos femeninos maduros (llamados comúnmente co- tales de los sitios donde se establecerán las reforestaciones. nos) y una muestra de ramas. Las ramas se recolectaron con México es el país con mayor diversidad de especies fascículos sin señales de decaimiento. Esta muestra y los co- del género Pinus, con aproximadamente 49 taxa, lo que nos obtenidos se guardaron en bolsas que permitían la trans- representa cerca de la mitad de las especies conocidas piración, con una etiqueta exterior y una interior. Durante el de este género en el mundo (Styles 1993). Sin embargo, muestreo se mantuvo aproximadamente una misma exposi- esta diversidad hace más compleja la realización de zo- ción: 35º NE. Posteriormente, para su medición se trasladó nificaciones altitudinales para la mayoría de las especies el material a las instalaciones del Instituto de Investigaciones de pinos en México. Zonificaciones como las descritas Agropecuarias y Forestales de la Universidad Michoacana requieren de colectar semillas, producir planta en vivero, de San Nicolás de Hidalgo en Morelia, Michoacán, México.

174 BOSQUE 34(2): 173-179, 2013 Variación morfológica altitudinal de Pinus patula

Cuadro 1. Localización geográfica y altitudinal de 13 poblacio- de otros caracteres morfológicos sin valor adaptativo cones de Pinus patula var. patula muestreadas a lo largo de un tran- nocido (de uso común en taxonomía clásica, como ancho secto altitudinal en Ixtlán de Juárez, Oaxaca, México. de quilla de las escamas) pueden servir como un indicador Geographical and altitudinal location of 13 Pinus patula. indirecto de la posible variación genética entre poblacio- var. patula populations sampled along an altitudinal transect at Ixtlán de Juárez, Oaxaca, Mexico. nes (Roth y Mercer 2000). Población Latitud N Longitud O Altitud (m s.n.m.) Análisis estadístico. Para determinar la existencia de va- 1 17° 22,669’ 96° 26,920’ 3.050 riación significativa entre poblaciones de las diversas ca- 2 17° 22,270’ 96° 26,987’ 3.000 racterísticas morfológicas (acículas, conos y semillas), se 3 17° 23,154’ 96° 27,402’ 2.950 realizó un análisis de la varianza mediante el procedimien- 4 17° 23,185’ 96° 27,839’ 2.900 to GLM del paquete estadístico SAS (SAS 2004). El modelo utilizado para las características evaluadas fue: 5 17° 21,793’ 96° 27,399’ 2.850 6 17° 21,795’ 96° 27,562’ 2.800 µ ε Yij = + Poblacióni + Árbol(Población)ij + ij [1] 7 17° 23,004’ 96° 28,577’ 2.750 µ 8 17° 21,749’ 96° 27,880’ 2.700 Donde: Yij = valor de la ij-ésima observación, = media general, Población = efecto fijo de la i-ésima población, 9 17° 23,162’ 96° 28,938’ 2.650 i Árbol(Población)ij = efecto aleatorio del j-ésimo árbol ani- 10 17° 23,059’ 96° 28,861’ 2.600 ε dado en la i-ésima población, ij = error experimental. 11 17° 22,902’ 96° 28,902’ 2.550 Se estimaron los componentes de varianza asociados a 12 17° 22,808’ 96° 29,067’ 2.500 cada fuente de variación y su contribución a la varianza total, mediante el procedimiento VARCOMP, opción REML 13 17° 22,679’ 96° 28,986’ 2.450 (SAS 2004). Para determinar si existía un patrón de variación mor- fológica altitudinal, expresados como la asociación entre Mediciones morfológicas. De la muestra botánica de ra- los valores medios por población de cada característica mas con fascículos, se tomó una muestra de dos fascículos evaluada con la altitud sobre el nivel del mar de cada pro- de al menos un año de edad (para asegurar que hubieran cedencia, se utilizó el procedimiento REG de SAS (SAS completado su crecimiento) por individuo, y se midió el 2004) con el siguiente modelo estadístico: largo de la acícula más larga (cm) de cada uno de los fascí- culos, y el largo de la vaina (mm) del mismo. µ ε Yi = + β0 + β1Xi + i [2] Cuando los conos aún estaban cerrados, se determinó la longitud (cm) y grueso (cm) de éstos. La longitud del µ Donde: Yi = valor de la i-ésima observación, = media cono se midió del pedúnculo a la punta del cono, y el grue- general, β0 = interceptada, β1= parámetro de regresión, Xi so en la parte media del mismo. Posteriormente, los conos ε = altitud sobre el nivel del mar de la i-ésima población, i se colocaron en contenedores por separado por cada árbol, = error. y se expusieron al sol; una vez abiertos se extrajo las semi- Se excluyeron del análisis los valores de grueso de llas. De dos escamas de la parte central y exterior del cono cono de la población de 2.900 m s.n.m. por un error origi- se evaluó el ancho de quilla (mm) y el largo de apófisis nado en la captura de datos. (mm). El ancho de quilla se midió en la parte transversal media de la escama, y el largo de apófisis desde la base Zonificación altitudinal. Se seleccionó el largo de la acícu- hasta donde se inicia la espina de la escama. la más larga para realizar la zonificación altitudinal. Esta A una muestra de dos semillas por individuo de cada característica presentó asociación significativa con la- al población se les midió el largo (mm) y el ancho (mm). titud sobre el nivel mar, y probablemente es la de mayor El largo de la semilla se determinó desde la base hasta la importancia fisiológica y adaptativa, al estar directamente punta de la semilla, y el ancho en la parte más amplia de la relacionada con los procesos de fotosíntesis y transpiración misma. Así mismo, se midió el largo (mm) y ancho del ala de las plantas. Las hojas cumplen un papel importante en de la semilla (mm). El largo del ala de la semilla se midió la supervivencia y crecimiento de las plantas por la ad- desde la base hasta el ápice del ala, y el ancho en la parte quisición de los recursos disponibles en su ambiente, y se más amplia de la misma. adaptan a diferentes condiciones ambientales, y reaccionan Para la evaluación, se eligieron una serie de caracteres sensiblemente a éstas (Xu et al. 2008); las hojas son uno de morfológicos de fácil medición, que pueden ser obtenidos los órganos que más varía con la altitud sobre el nivel del mediante una simple colecta de ramas y conos de indivi- mar (Niniz-Romero 2005, Zúñiga et al. 2009) o con la la- duos creciendo en poblaciones naturales. Algunos carac- titud (Uribe-Salas et al. 2008). La relevancia de lo anterior teres pueden tener valor adaptativo (como la longitud de reside en el supuesto de que la variación en caracteres mor- acículas), pero se asume que la variación entre poblaciones fométricos funcionales que están directamente ligados al

175 BOSQUE 34(2): 173-179, 2013 Variación morfológica altitudinal de Pinus patula desarrollo de los organismos, y puede ser un indicador de % (cuadro 2). En todas las variables, la contribución a la la variación genética cuantitativa de la especie como una varianza total fue mayor por los árboles dentro de pobla- respuesta a la selección natural (Roth y Mercer 2000). Se ciones que por las mismas (cuadro 2). estimó la diferencia mínima significativa (LSD) entre poblaciones del largo de la acícula más larga con un α = 0,20, Patrones altitudinales de variación morfológica. Se en- para obtener los intervalos altitudinales; cabe mencionar contraron dos patrones significativos de variación morfo- que el utilizar el valor de α antes señalado conlleva a reglas lógica altitudinal. Por un lado, la correlación entre la me- de manejo más conservadoras, debido a que los interva- dia de la población y la altitud de origen de las poblaciones los altitudinales resultantes (que hacen a dos poblaciones fue positiva para el ancho de quilla (r = 0,67; P = 0,0119), significativamente diferentes) es menor, y por tanto habrá el grueso del cono (r = 0,75; P = 0,0046) y la longitud de más restricciones en el movimiento de la semilla (Sáenz- la vaina (r = 0,83; P = 0,0005); es decir, las poblaciones de Romero et al. 2006). Valores de α = 0,2 se han usado pre- mayor altitud presentaron conos más gruesos, las escamas viamente para establecer límites de las zonas altitudinales de los mismos presentaron quillas más anchas y fascícu- (Rehfeldt 1991, Sáenz-Romero et al. 2006, Sáenz-Romero los con vainas más largas, mientras que las poblaciones y Tapia-Olivares 2008, Viveros-Viveros et al. 2009). de menor altitud mostraron conos menos gruesos, con escamas con quillas más angostas y fascículos con vainas RESULTADOS más cortas (figura 1A, 1B y 1C). En contraste, la longitud de acícula mostró una asociación negativa con la altitud Variación morfológica. Todas las variables evaluadas (r = -0,59; P = 0,032), lo que indica que las poblaciones mostraron variación significativa tanto entre poblaciones de mayor altitud mostraron acículas más cortas que las po- como entre árboles dentro de poblaciones (P < 0,05, cua- blaciones de menor altitud (figura 1D). La estimación de dro 2). La contribución de las poblaciones a la varianza la pendiente derivado del ajuste del modelo de regresión total varió del 4,4 al 32,5 %, mientras que la de los árboles lineal entre la longitud de acícula más larga y la altitud dentro de poblaciones fue del 16,2 al 78,5 % (cuadro 2). de origen de las poblaciones, indica que por cada 100 m Las variables morfológicas que presentaron mayor varia- que se ascienda sobre el nivel del mar, la longitud de las ción atribuible a las poblaciones fueron la longitud de la acículas disminuirá aproximadamente 3 mm (r2 = 0,35; vaina y la longitud del cono (32,5 % y 26,2 % respectiva- P = 0,032; figura 1D). mente), mientras que la de menor variación atribuible a las poblaciones fue la longitud de acícula más larga (4,4 %). Zonificación altitudinal con base en la longitud de acícula. Por otra parte, la longitud de la acícula más larga y el grue- Con base en la diferencia mínima significativa para la lon- so del cono fueron las que presentaron mayor variación gitud de acícula (DMSα = 0,2 = 1,66 cm) se delimitaron dos atribuida a árboles dentro de poblaciones (78,5 % y 66,1 zonas altitudinales para el movimiento de semillas, que %, respectivamente), y la variable con menor aporte a esta cubren la totalidad del área de distribución altitudinal de la fuente de variación fue el ancho del ala de la semilla 16,2 especie en la región. Cada zona tuvo una amplitud de 450

Cuadro 2. Media, error estándar, porcentaje de contribución a la varianza total (%) y significancia P( ) de características morfológicas para 13 poblaciones de Pinus patula var. patula en Ixtlán de Juárez, Oaxaca, México. Mean, standard error, contribution to total variance (%) and significance (P) of morphological traits from 13Pinus patula var. patula populations at Ixtlán de Juárez, Oaxaca, Mexico. Variable Media Error Población Árbol (población) Error estándar % P % P % Longitud de acícula más larga (cm) 19,8 0,19 4,4 < 0,0001 78,5 < 0,0001 17,1 Longitud de vaina (mm) 14,4 0,19 32,5 < 0,0001 46,0 < 0,0001 21,5 Longitud de cono (cm) 5,8 0,07 26,2 < 0,0001 39,9 < 0,0001 33,9 Grueso de cono (cm) 2,7 0,03 11,4 < 0,0001 66,1 < 0,0001 22,5 Largo de apófisis (mm) 2,9 0,04 11,5 < 0,0001 51,5 < 0,0001 37,0 Ancho de quilla (mm) 10,2 0,10 14,8 < 0,0001 43,1 < 0,0001 42,1 Largo de semilla (mm) 5,2 0,05 9,0 < 0,0001 54,4 < 0,0001 36,6 Ancho de semilla (mm) 2,6 0,02 15,1 < 0,0001 40,6 < 0,0001 44,3 Largo del ala de la semilla (mm) 15,0 0,17 17,9 < 0,0001 51,2 < 0,0001 30,9 Ancho del ala de la semilla (mm) 5,0 0,05 10,0 0,0004 16,2 0,04470 73,8 Promedio ------15,3 ----- 48,7 ----- 36,0

176 BOSQUE 34(2): 173-179, 2013 Variación morfológica altitudinal de Pinus patula

A B

C D

Figura 1. Relación entre las variables morfológicas: A) ancho de quilla, B) grueso de cono, C) largo de vaina y D) largo de acícula, con la altitud de origen de 13 poblaciones de Pinus patula var. patula en Ixtlán de Juárez, Oaxaca, México. Las barras verticales representan el error estándar. Relationship among the morphological traits: a) keel width, b) cone width, c) leaf-sheaths length and d) needle length and the altitude of origin of 13 Pinus patula var. patula populations. Vertical bars represent the standard error.

m de diferencia altitudinal. La primera zona (parte baja árboles dentro de poblaciones, pero no entre poblaciones, de la distribución natural) se ubicó entre 2.150 y 2.600 m para las características de los conos en Pinus hartwegii s.n.m., y la segunda zona entre 2.600 y 3.050 m s.n.m. Lindl. También difieren de lo encontrado por Dangasuk (parte alta de la distribución natural). Por lo que se sugie- y Panetsos (2004), quienes reportan que la longitud de re que la semilla recolectada en cada zona se utilice de cono sólo mostró variación significativa entre poblaciones manera provisional en reforestaciones dentro del intervalo en Pinus brutia Ten, pero no variación significativa entre altitudinal, o bien se pueda mover ± 225 m altitudinales a árboles. Estos dos últimos trabajos ubicados también en partir del lugar de cosecha. Esto sin considerar los efectos transectos altitudinales. del cambio climático. La elevada contribución a la varianza aportada por los árboles dentro de poblaciones concuerda con los resulta- DISCUSIÓN dos reportados en la mayoría de los estudios realizados en otras especies arbóreas, principalmente pinos (Ber- Variación morfológica. La diferenciación significativa mejo-Velázquez y Patiño-Valera 1982, Pérez-Rodríguez mostrada por las características morfológicas tanto a nivel y Eguiluz-Piedra 1985, Uribe-Salas et al. 2008). Por otra de poblaciones como a nivel de árboles dentro de pobla- parte, Prieto (1992) en el género Picea y Reyes-Hernández ciones, indica que estas características están influenciadas et al. (2005) en el género Pseudotsuga encontraron que la por el ambiente y que probablemente también exista dife- mayor aportación a la varianza total estuvo dada por las renciación genética entre poblaciones, sin que sea posible poblaciones, en lugar de los árboles dentro de poblaciones; separar el efecto ambiental del genético en el presente tra- lo anterior, tal vez debido a que estos dos géneros presen- bajo. Los resultados coinciden con lo encontrado en otras tan una distribución geográfica fragmentada y discontinua especies de coníferas (Bermejo-Velázquez y Patiño-Valera en México, lo que acrecentó la diferenciación de las po- 1982, Reyes-Hernández et al. 2005), pero difiere en par- blaciones. Bermejo-Velázquez y Patiño-Valera (1982) re- te a lo encontrado por Pérez-Rodríguez y Eguiluz-Piedra portan valores muy cercanos a los encontrados en este tra- (1985), quienes reportan variación significativa sólo entre bajo en cuanto a la contribución a la varianza total por las

177 BOSQUE 34(2): 173-179, 2013 Variación morfológica altitudinal de Pinus patula poblaciones y por los árboles dentro de poblaciones para de la planta a los 24 meses de edad, a partir de ensayos de la longitud de acículas en Pinus oaxacana Mirov. (Pinus procedencias en campo (Ruiz-Talonia 2010), se observa pseudostrobus var. oaxacana Mtz.). que esta última comprende más zonas con menor amplitud altitudinal y por lo tanto, un intervalo menor para el mo- Patrones altitudinales de variación morfológica. La corre- vimiento de semillas. Esto conduce a un movimiento de lación positiva significativa existente entre la longitud de semillas más conservador. vaina y el grueso de cono con la altitud de origen de las po- La relevancia de la evaluación de la variación de algu- blaciones, llevan a plantear la pregunta de si esos caracteres nos caracteres morfológicos con valor adaptativo es que a podrían tener un papel adaptativo. Por ejemplo, Niembro partir de esta, se puede generar una zonificación preliminar (1986) y Silva et al. (2011) mencionan la hipótesis de que para el movimiento de semillas, en este caso con un resul- las vainas pueden cumplir funciones de protección a las tado menos conservador o más liberal, al que se obtiene acículas contra factores ambientales, dentro de los cuales con el estudio de la variación de caracteres cuantitativos se puede considerar a las heladas; esta suposición se basa en ensayos de procedencias en campo, pero sin el costo en que se encontró en promedio que las vainas son más lar- que implica establecer, mantener y evaluar los ensayos de gas a mayores altitudes. En este mismo sentido, también procedencias. Es decir, la zonificación con base en caracte- podría plantearse la hipótesis de que la presencia de cores morfológicos de valor adaptativo, sería una alternativa nos más gruesos pudiera brindar una mayor protección de económica, si bien no ideal, para obtener una zonificación las semillas contra daño por heladas, ya que estos mismos altitudinal provisional. Un ejemplo de ello es también el autores mencionan que los conos cumplen funciones de trabajo de Uribe-Salas et al. (2008) con Quercus rugosa. protección a la semilla. Por otra parte, la asociación nega- Se sugiere realizar más comparaciones de zonificacio- tiva significativa entre la longitud de acícula y la altitud de nes con base en caracteres morfológicos que tengan valor origen de las poblaciones, se debe a que los árboles redu- adaptativo con las zonificaciones obtenidas de la variación cen el tamaño de sus acículas conforme se ubican en sitios genética altitudinal de caracteres cuantitativos, para las es- con mayor elevación, para reducir el área foliar expuesta pecies que ya cuenten con esta última. a temperaturas más bajas; o bien simplemente a un efecto de plasticidad fenotípica. Este patrón altitudinal coincide CONCLUSIONES con lo reportado por Niniz-Romero (2005), quién encontró una correlación negativa significativa entre la longitud de La variación de la longitud de acículas caracteres mor- acícula más larga y la altitud de origen de las poblaciones fológicos entre y dentro de poblaciones, permite obtener en Pinus hartwegii Lindl. (r2 = 0,80; P = 0,0001). una zonificación altitudinal para el movimiento de- semi llas, similar a la obtenida con la variación de caracteres Zonificación altitudinal. Con propósitos de reforestación y cuantitativos en ensayos de campo. Las zonas altitudinales de restauración, se recomienda utilizar la semilla dentro de obtenidas a partir de la variación altitudinal en la longitud la misma zona donde fue recolectada, o bien se puede mover de acícula fueron más amplias; es decir, son menos restric- ± 225 m altitudinales a partir del lugar de colecta, es decir, tivas que las zonas resultantes al utilizar el patrón altitudi- la mitad de la amplitud de cada zona altitudinal (450 m). nal en el crecimiento en altura de la planta. Por ello, la zoni- Esto sin considerar medidas de adaptación al cambio cli- ficación altitudinal basada en caracteres morfológicos con mático. En ese caso, probablemente sería necesario subir valor adaptativo debe de tener un carácter provisional. Su en elevación el ancho máximo de la zona (450 m), a partir implementación se recomienda en especies en las que aún del sitio de colecta, para reacoplarse al clima para el cual no se han establecido ensayos de procedencias para evaluar están adaptadas las poblaciones, pero que ocurrirá a mayor la variación genética altitudinal de caracteres cuantitativos. altitud en el futuro (Sáenz-Romero et al. 2010). Ruiz-Talonia (2010) realizó una zonificación altitudi- REFERENCIAS nal en Pinus patula en la misma zona de Ixtlán basándose en la variación genética altitudinal del crecimiento en altu- Bermejo-Velázquez B, F Patiño-Valera. 1982. Variación morfo- ra de la planta a los 24 meses de edad detectada en un ensa- lógica en características de hojas y conos de Pinus pseudos- yo de procedencias en campo, y delimitó tres zonas para el trobus var. oaxacana Mtz. en poblaciones naturales de los movimiento de semilla, la primera entre los 2.400 y 2.600 altos de Chiapas. México, D.F. Instituto Nacional de Inves- m s.n.m., la segunda entre los 2.600 y 2.800 m s.n.m. y tigaciones Forestales. 47 p. Chevin LM, R Lande, GM Mace. 2010. Adaptation, plasticity, la tercera entre los 2.800 y los 3.000 m s.n.m.; cada zona and extinction in a changing environment: towards a pre- altitudinal con una amplitud de 200 m altitudinales y con dictive theory. PLoS Biology 8(4):1-8. un intervalo para el movimiento de semillas de ± 100 m Dangasuk OG, KP Panetsos. 2004. Altitudinal and longitudinal altitudinales, con un α = 0,20. variation in Pinus brutia (Ten.) of Crete Island, Greece: Al comparar la zonificación obtenida de la variación some needle, cone and seed traits under natural habitats. en la longitud de acículas con la zonificación resultante de New Forest 27: 269-284. la variación genética altitudinal del crecimiento en altura Franiel I, K Wieski. 2005. Leaf features of silver birch (Betula

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pendula Roth). Variability within and between two popula- Sáenz-Romero C, RR Gúzman-Reyna, GR Rehfeldt. 2006. Alti- tions (uncontaminated vs Pb-contaminated and Zn-contam- tudinal genetic variation among Pinus oocarpa populations inated site). Trees 19:81-88. in Michoacán, México. Implications for seed zoning, con- Niembro R A. 1986. Mecanismo de Reproducción Sexual en Pi- servation, tree breeding and global warming. Forest Ecolo- nos. México, D.F. Limusa. 130 p. gy and Management 229: 340-350. Niniz-Romero R. 2005. Variación morfológica de conos y semi- Sáenz-Romero C, BL Tapia-Olivares. 2008. Genetic variation in llas de Pinus hartwegii Lindley, a lo largo de un transecto frost damage and seed zone delineation within an altitudi- altitudinal en Pico de Tancítaro, Michoacán, México. Tesis nal transect of Pinus devoniana (P. michoacana) in Mexico. Licenciatura en Biología. Morelia, Michoacán. Universi- Silvae Genetica 57(3): 165-170. dad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo. 45 p. 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Recibido: 03.05.12 Aceptado: 28.03.13

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BOSQUE 34(2): 181-189, 2013 DOI: 10.4067/S0717-92002013000200007

Poda en plantaciones de Pseudotsuga menziesii en la Patagonia andina, Argentina

Pruning Pseudotsuga menziesii in the Patagonian Andes, Argentina

Miguel Davel

Centro de Investigación y Extensión Forestal Andino Patagónico (CIEFAP), CC14, CP 9200, Esquel, Chubut, Argentina, tel/fax: +54 2945 453948, [email protected]

SUMMARY

In Patagonia Douglas-fir is grown to produce high qualitytimber; thus plantations should be pruned. To prune a stand, the proportion of green crown to be removed (pruning severity) and the number of lifts should be defined. The bjectiveso of this research were to quantify the effect of pruning severity on tree growth and to select indicator variables to determine when to carry out pruning lifts. To achieve the first objective a trial was established on low, medium and highly productive sites. Pruning severities applied were heavy (65 % of the total tree height), intermediate (50 %), light (25 %) and control trees (no pruning). To accomplish the second objective the association between five easy to measure variables (diameter at breast height (DBH), total height, diameter over stubs height, pruning height, maximum diameter over stubs of previous pruning) and maximum diameter over stubs (DOS) was studied on 656 trees. Removing more than 25 % of the green crown progressively diminished subsequent tree growth. On highly productive sites, medium to high pruning severity did not reduce diameter growth as much as it did on low quality site, when carrying out second and third lifts. Diameter at breast height (DBH), and DBH along with previous lift height, was the more highly correlated variable with a maximum diameter over stubs.

Key words: Douglas-fir, pruning opportunity and severity, number of lifts.

RESUMEN

Las plantaciones de Pseudotsuga menziesii (pino oregón) en la Patagonia tienen por objetivo la producción de madera de calidad libre de nudos. Para realizar la poda, se debe definir la severidad y el número de realces de poda a realizar. El presente trabajo tuvo como objetivos: a) cuantificar el efecto de diferentes severidades de poda sobre el crecimiento de los árboles y b) determinar qué variables medir para definir la oportunidad de realizar los distintos realces de poda. Para elprimer objetivo se instalaron tres ensayos de severidad de poda, cada uno en un sitio de diferente productividad. Las severidades de poda aplicadas fueron: fuerte (65 % de la altura total del árbol), intermedia (50 %), suave (25 %) y se dejaron árboles testigo (sin poda). Para el segundo objetivo se determinó el grado de asociación entre cinco variables de fácil medición (diámetro a la altura del pecho (DAP), altura total, altura del diámetro máximo sobre muñón, altura de poda, diámetro máximo sobre muñón de la poda anterior) y el diámetro máximo sobre muñón (DMSM) en 656 individuos. Aumentar la severidad de poda por encima del 25 % de la altura del árbol disminuyó progresivamente el crecimiento. En el sitio más productivo, las podas medias a fuertes posteriores al primer realce produjeron menor disminución del crecimiento en diámetro que en los otros sitios. Para el primer realce, el DAP fue la variable más correlacionada al DMSM, mientras que, para los realces posteriores, estas variables fueron el DAP y la altura del realce anterior.

Palabras clave: pino oregón, oportunidad y severidad de poda, número de realces.

INTRODUCCIÓN En la Patagonia se tiene como objetivo de las plantaciones, la producción de madera de calidad y, cuando este Pseudotsuga menziesii (Mirb.) Franco (pino oregón) es es el objetivo, el manejo de las mismas debe ser analiza- la segunda especie en importancia, en cuanto a superficie do desde sus primeras etapas. Dentro del manejo, la poda forestada, situándose detrás de Pinus ponderosa Dougl. ex es la actividad más relacionada a la obtención de madera Laws. (pino ponderosa) dentro de las coníferas cultivadas de calidad. Este tratamiento, para que se vea reflejado en en la región Andino Patagónica Argentina. Por otro lado, la calidad y cantidad de la producción, debe cumplir con su madera es la que tiene mayor demanda y la que alcanza una serie de requisitos técnicos y debe estar asociado a mayor valor en el mercado, llegándose a importar de Chile los raleos, al turno de corta y a las condiciones de sitio cuando el mercado local no alcanza a cubrir la demanda adecuadas. Entre los temas a considerar se encuentran: existente. En la región es apreciada por los crecimientos oportunidad, severidad y número de realces y los efectos que presenta, por su sanidad y por la calidad de su madera, que tienen estas variables sobre el crecimiento y sobre la reconocida a nivel internacional. calidad del tratamiento.

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Meneses y Velazco (1992) mencionan la importancia diámetro del mismo a la altura del diámetro máximo sobre de la primera poda en la definición del momento de reali- muñón (Dx) y sumarle a ese valor de diámetro, un valor zación de los realces siguientes. El diámetro máximo sobre de engrosamiento E (en centímetros) estimado preliminar- muñón (DMSM) es la variable más utilizada para definir el mente para la especie considerada [4] y [5]. momento de realizar las podas (Sutton y Crowe 1975). En un plan de podas bien realizado, el diámetro máximo so- DMSM = Dx + E [4] bre muñón de un determinado realce, debe ser igual al del anterior. Si es notoriamente mayor, la poda se convierte en Donde una actividad superflua desde el punto de vista cualitativo y en un costo sin ninguna posibilidad de justificarse en el E = DMSM observado − Dx [5] tiempo. Por otro lado, se debe poner énfasis en obtener un pequeño diámetro del cilindro con defectos (DCD) y 3. Otra metodología es la propuesta por Chauchard y Olal- no la compensación de un cilindro defectuoso mayor con de (2005), que consiste en ajustar una función de perfil de un turno más largo (Knowles et al. 1987, Todoroki 2003). fuste sobre los muñones que quedan después de la poda. Por lo tanto, conocer el valor del diámetro máximo so- En el modelo seleccionado entran como variables inde- bre muñón, es fundamental para determinar el momento pendientes el DAP (cm) y la altura del verticilo en metros de realizar cada realce de poda. Para su estimación existen (Hv) [6]. distintas metodologías propuestas por diferentes autores, Chauchard y Olalde (2005) las dividen en tres: DMSM = −5,9079 + 0,011* DAP 2 + 0 , 5 [6] 1. La forma tradicional, que consiste en relacionar el diá- 5,6361* DAP − 0,0516* DAP * Hv metro máximo sobre muñón con otras variables independientes de fácil medición. Las variables se relacionan a tra- Con respecto a la severidad de la poda y al número vés de regresiones múltiples. En general se ajustan funcio- de realces, cuanto menos severo se pode, más rápido se nes independientes para la primera poda y para los realces va a tener que realizar el segundo realce y, por otro lado, de poda posteriores. Algunos ejemplos son los siguientes: cuanto más severo se pode más se va a ver afectado el Knowles et al. (1987), para Pinus radiata D. Don (pino crecimiento, por lo tanto, se debe buscar un balance entre radiata) en Nueva Zelanda, obtuvieron dos ecuaciones [1 estos factores. En distintos trabajos realizados en conífe- y 2] para estimar el diámetro máximo sobre muñón de los ras, en general se recomienda no realizar podas superiores distintos realces de poda a partir del DAP, la altura total, al 35 - 50 % de copa viva en tres o cuatro realces (Sutton el diámetro de la rama más gruesa sobre el verticilo del y Crowe 1975, Hubert y Courraud 1987, Meneses y Velaz- diámetro máximo sobre muñón y la altura del diámetro co 1992, Rivera y Sobarzo 1992, Kurtz y Ferruchi 2000). máximo sobre muñón. Además, el número de brotes adventicios o epicórmicos puede aumentar con la severidad y frecuencia de las podas DMSM = 1,173 + 0,935* DADOS + 0,135* MDR + 2 2 [1] y este efecto se ve potenciado con la aplicación de raleos 0,0007* MDR − 0,251* HDMSM + 0,045* HDMSM (Barrio et al. 2009). Como se puede observar, producir madera libre de nudos (HT − HDMSM ) DADOS = DAP * [2] no sólo es podar, sino que se trata de la combinación de va- − (HT 1,4) rios factores que deben ser analizados en su conjunto, a fin de Donde: tomar las decisiones de manejo correctas para cada situación. DMSM: diámetro máximo sobre muñón (cm). Con base en lo expuesto se realizó el presente trabajo, HT: altura total (m). que tiene como objetivos evaluar el efecto de la aplicación DAP: diámetro a 1,3 m de altura (cm). de diferentes severidades de poda sobre el crecimiento del HDMSM: altura del diámetro máximo sobre muñón (m). rodal, a fin de determinar hasta qué altura se puede podar MDR: diámetro de la rama más gruesa sobre el verticilo en cada realce sin afectar seriamente el crecimiento y de- del diámetro máximo sobre muñón (mm). terminar qué variables de fácil medición se pueden utilizar para definir la oportunidad de realizar los distintos realces Fassola et al. (1999), para Pinus taeda L. (pino taeda) de poda. Una vez determinados estos dos factores, se defi- en Argentina, ajustó una función para la primera poda don- nirá el número de realces a realizar en cada calidad de sitio. de la variable independiente utilizada es el DAP [3]. Siguiendo los estudios mencionados anteriormente, en otras especies de coníferas, la severidad de poda no debería DMSM = 4 , 8325 + 0 , 8137 * DAP [3] superar el 40 - 50 % de la altura total para llegar a los 6 m de fuste podado, en dos o tres realces de poda, sin afectar seria- 2. Otra forma de estimar el diámetro máximo sobre muñón mente el crecimiento. Por otro lado, para estimar el DMSM, es la propuesta por Andenmatten et al. (2003), que se basa a fin de determinar el momento oportuno de realizar los en utilizar una función de perfil de fuste para estimar el distintos realces de poda, las variables más estrechamente

182 BOSQUE 34(2): 181-189, 2013 Poda en plantaciones de pino oregón relacionadas al mismo deberían ser el DAP, la altura total, índice de sitio (IS) que para la especie en la región, alcanza el diámetro de la rama más gruesa sobre el muñón, la altura valores de 9 a 21 para una edad de referencia de 20 años del diámetro máximo sobre muñón y la altura de poda. (Davel y Ortega 2003). Si bien la superficie actualmente forestada con esta espe- Para la selección de las plantaciones se tuvieron en cie en la región es pequeña, es necesario generar una base de cuenta las siguientes características: a) homogeneidad en información sobre los efectos que tiene la silvicultura sobre las condiciones del rodal; b) diámetro medio entre 10 -15 el crecimiento y la cantidad y calidad de los productos que se cm; c) no intervenidas con podas; d) ubicadas en sitios de pueden obtener del bosque. Esta información permitirá, tan- diferente productividad y e) con accesibilidad todo el año. to a los actuales como a los potenciales inversores privados El ensayo 1 está ubicado en la mejor exposición del te- y estatales, como a los gobiernos provinciales, tener una base rreno para la región (menor insolación y mayor protección para la toma de decisiones en el manejo de sus plantaciones. del viento), tiene el mayor valor de precipitación y suelo profundo y esto se ve reflejado en el mayor valor de índice MÉTODOS de sitio. En el otro extremo está el ensayo 3, expuesto a los fuertes vientos de la región, con el menor valor de precipi- Área de estudio. El área de estudio abarcó la zona donde tación y la menor profundidad de suelo. En una situación actualmente se desarrollan las plantaciones de Pseudot- intermedia se encuentra el ensayo 2. Esto se ve reflejado suga menziesii en la Patagonia argentina. Las mismas se en los diferentes valores del índice de sitio (cuadros 1 y 2). encuentran distribuidas en una franja que se extiende entre los 40º 00’ y los 43º 00’ S y desde los 71º 00’ a los 71º 40’ O, abarcando parte de las provincias de Río Negro, Neu- quén y Chubut (Davel 1998) (figura 1). Cuadro 1. Características topográficas, climáticas y edáficas de los sitios donde se instalaron los ensayos de severidad de poda. En esta área se seleccionaron tres plantaciones locali- Topography, climate and soil of the sites where the trials zadas en tres sitios de diferente productividad: alta (ensayo were installed. 1), media (ensayo 2) y baja (ensayo 3) (cuadros 1 y 2). Variable Ensayo 1 Ensayo 2 Ensayo 3 Las diferencias de productividad se definieron en base al Exposición del SE E SO terreno Pendiente (grados) 22 20 5 Altura sobre el nivel 880 580 720 del mar (m s.n.m.) Precipitación media 1.200 1.000 750 anual (mm) Profundidad de > 1 > 1 0,70 suelo (m) Textura del suelo Franca Franca Franca arenosa

Cuadro 2. Parámetros descriptivos de los rodales donde se instalaron los ensayos de severidad de poda, antes de aplicados los tratamientos. Descriptive parameters of the stands where the trials were installed (before treatments). Variable Ensayo 1 Ensayo 2 Ensayo 3 Edad (años) 12 14 21 Índice de sitio (IS) 19 14 9 Altura dominante (m) 10,1 8,7 9,8 Altura media (m) 8 8 9 Diámetro cuadrático 13,6 14,8 16,9 medio (cm) Nº de árboles ha-1 1.367 800 600 Figura 1. Área donde se desarrollan las plantaciones de Pseudot- Índice de densidad de 512 343 320 suga menziesii en la Patagonia andina argentina y ubicación de Reineke (IDR) los tres ensayos (1 - arriba-, 2 -medio - y 3 - abajo -). Área basal (m2 ha-1) 19,8 14,0 13,5 Douglas-fir plantations area in the Patagonian Andes, Argentina, and lo- 3 -1 cation of the three trials. Volumen total c/c (m ha ) 83,2 54,7 59,1

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La plantación del ensayo 1 tiene una densidad ma- correspondiente. Las mediciones realizadas en los árboles yor que las otras dos, alcanzando un valor de IDR de 512 muestra y sus vecinos fueron las siguientes: diámetro a la (cuadro 2). La plantación del ensayo 3 tiene un diámetro altura del pecho (DAP), altura total, diámetro máximo so- cuadrático medio superior a las otras. Lamentablemente bre el muñón (DMSM), altura del diámetro máximo sobre no se encontraron suficientes plantaciones que estén en el el muñón (HDMSM), altura de poda (HPOD) y diámetro momento adecuado para iniciar su manejo, que cubrieran en la base de la copa viva antes y después de cada realce las distintas calidades de sitio y que cumplieran con las de poda (DBCVa y DBCVd) (cuadro 3). otras condiciones ya mencionadas. A pesar de esto, los ár- En estos árboles se evaluó el efecto de la severidad de boles seleccionados en estas plantaciones tienen valores de poda sobre el crecimiento en DAP y altura. Como se pue- DAP, altura y DMSM similares (cuadro 3). de observar, por los valores de DAP y diámetro máximo sobre muñón, los árboles dominantes ya presentaban un Evaluación del efecto de la severidad de poda sobre el cre- DAP mayor al ideal (8-10 cm) para la realización de la cimiento en diámetro y altura. El diseño de los ensayos primera poda en los tres ensayos (cuadro 3). Para evaluar fue completamente al azar y se consideró como unidad de si las diferencias entre tratamientos eran significativas, muestreo al árbol individual. Los árboles seleccionados desde el punto de vista estadístico, se realizó un análisis de como unidades de muestreo debían ser dominantes o co- varianza y para evaluar diferencias entre medias de trata- dominantes de buena forma, vigorosos y distribuidos ho- mientos se aplicó la prueba de Tukey. mogéneamente en la plantación. A los 4 - 5 árboles vecinos del árbol seleccionado, se les aplicó el mismo tratamiento Estimación del diámetro máximo sobre muñón. La deter- que a este a fin de evitar el efecto de borde. También se minación del diámetro máximo sobre muñón es de funda- dejaron árboles testigo alrededor del testigo seleccionado. mental importancia para determinar el momento exacto de Los tratamientos consistieron en la aplicación de diferen- realizar las podas. Davel y Sepúlveda (2000) encontraron, tes severidades de poda: fuerte (65 % de la altura total del en un estudio preliminar para Pseudotsuga menziesii, que árbol), intermedia (50 %), suave (25 %) y se dejaron árbo- el DAP es la variable que mejor explica las variaciones del les testigo (sin poda). En el caso del ensayo 3, debido a la diámetro máximo sobre muñón de la primera poda, den- mayor densidad y edad, al momento de la primera poda los tro del grupo de variables analizadas en su estudio (altura árboles presentaban ramas secas en la parte inferior, por lo total, altura de poda, altura del diámetro máximo sobre el tanto, se podó el 25 y 50 % de la copa verde a fin de que la muñón, diámetro de la rama más gruesa sobre el diámetro severidad de poda sea similar en los tres ensayos. máximo sobre el muñón). En base a este trabajo se ajustó, Las podas se realizaron periódicamente, manteniendo con información de 656 árboles de toda la región (cuadro el valor del diámetro máximo sobre muñón hasta llegar a 4), un modelo que permite estimar el diámetro máximo una altura total de poda de 6 m. La primera medición se sobre muñón de la primera poda a partir del DAP [7]. realizó al aplicar los tratamientos y las posteriores mediciones, anualmente luego de pasado el período de crecimiento DMSM = a + b* DAP [7]

Cuadro 3. Resumen de los árboles muestra por tratamiento de los tres ensayos de severidad de poda (N: número de árboles por tratamiento; DAP: diámetro del fuste a 1,3 m desde el suelo; DMSM: diámetro máximo sobre muñón en el fuste podado; HPOD: altura de poda; HDMSM: altura del DMSM y DBCVd: diámetro del fuste en la base de la copa viva después de la poda). Summary of the pruned trees per treatment for the three trials (N: number of trees DMSM: Maximum diameter over stub; HPOD: pruning height; HDMSM: DMSM height and DBCVd: diameter at the base of live crown after pruning). Ensayo Tratamiento N DAP Altura media DMSM HPOD HDMSM DBCVd (cm) (m) (cm) (m) (cm) (cm) 1 25 % 18 15,3 9,1 19,8 2,3 32,3 14,4 50 % 18 15,8 9,4 19,9 4,7 35,7 10,2 65 % 18 15,8 9,0 20,6 5,8 37,7 7,4 T 18 16,6 9,2 - - - - 2 25 % 6 15,9 8,5 21,0 2,2 25,6 14,7 50 % 6 15,5 8,2 20,4 3,8 24,4 10,2 65 % 6 16,3 8,7 21,5 5,6 27,4 6,4 T 6 15,5 8,1 - - - - 3 25 % 24 17,2 9,1 21,7 4,6 33,0 12,4 50 % 24 17,2 9,3 20,8 6,0 39,0 8,9 T 24 16,3 9,0 - - - -

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Donde: RESULTADOS DMSM: diámetro máximo sobre el muñón (cm). a, b: coeficientes a ser estimados. Efecto de las distintas severidades de poda sobre el cre- DAP: diámetro a la altura del pecho (medido a 1,3 m desde cimiento en DAP y altura total. Los resultados obtenidos el suelo, cm). en el ensayo de alta productividad (ensayo 1), luego de Este modelo se validó, mediante el empleo de medidas de pasados tres períodos de crecimiento, indicaron que todos error (REMC) [8] y sesgo (DIFA) [9], con una base de los tratamientos disminuyeron el crecimiento en DAP con datos diferente a la utilizada para el ajuste del mismo y respecto al testigo sin poda. Los árboles podados hasta el formada por 103 árboles (cuadro 4). 65 % de la altura total, crecieron un 40 % (2,29 cm) menos que los árboles testigo, mientras que los árboles podados hasta el 50 % y el 25 % de la altura total crecieron un = ∑ − 2 [8] REMC (o e) / n 20 % (1,16 cm) y un 4,6 % (0,26 cm) menos que los testigos, respectivamente (figura 2A). El análisis de varianza mostró diferencias significativas entre tratamientos DIFA = ∑(o − e) n [9] (P = 0,0001), mientras que la prueba de Tukey indicó diferencias significativas P( < 0,05) entre todos los tratamien- Donde: tos menos entre el testigo y la poda al 25 %. o = observado. En cuanto al crecimiento en altura no se observaron e = estimado. diferencias entre los distintos tratamientos (figura 2A), lo que se corroboró con el análisis de varianza (P = 0,30). En Para estimar el diámetro máximo sobre muñón de los el caso de la altura, las diferencias no fueron significativas realces posteriores a la primera poda, se evaluó la rela- y no variaron en los tres años de medición. ción de este con otras variables de más fácil medición. En el sitio de productividad media (ensayo 2), el es- Las variables evaluadas fueron las siguientes: DAP, altura tudio comenzó un año después que los otros dos, por lo total (HT), altura de la poda anterior (HPODa), diámetro tanto, los resultados corresponden a dos años de medición. máximo sobre muñón de la poda anterior (DMSMa) y al- Los árboles podados hasta el 65 % y 50 % de la altura total, tura del diámetro máximo sobre muñón de la poda anterior crecieron un 59 % (1,83 cm) y un 34 % (1,05 cm) menos (HDMSMa). Para evaluar esta relación se realizó un aná- que el testigo no podado. Mientras que la poda más suave lisis de regresión múltiple utilizando como base de datos (25 %) no le restó crecimiento a los árboles con respecto la información obtenida de 324 árboles de toda la región al testigo (figura 2B). con más de un levante de poda (cuadro 4). La calidad del El análisis de varianza mostró que las diferencias entre ajuste fue analizada a través del coeficiente de determina- tratamientos fueron significativas (P = 0,0028). La prueba ción múltiple, que indica el porcentaje de la variación total de Tukey indicó que las diferencias observadas fueron sig- explicado por la regresión. Por último, el modelo fue eva- nificativas P( < 0,05) entre la poda más fuerte y los otros luado mediante medidas de error (REMC) y sesgo (DIFA). tres tratamientos. No se observaron diferencias entre las En este caso, por no poder contar con más información, otras dos severidades de poda y el testigo. para validar el modelo se utilizó la misma base de datos En cuanto al crecimiento en altura, si bien se observa utilizada para el ajuste (cuadro 4). una tendencia (figura 2B), las diferencias observadas no

Cuadro 4. Estadísticos descriptivos de las bases de datos utilizadas para el ajuste de los modelos que permiten estimar el diámetro máximo sobre muñón (DMSM) de la primera poda (656 árboles) y de los realces posteriores (324 árboles). Entre paréntesis se presentan los estadísticos de la base de validación utilizada para el modelo que estima el DMSM de la primera poda (103 árboles). DMSMa: diámetro máximo sobre muñón de la poda anterior. Statistics of the database used to adjust the model to estimate the maximum diameter over stub (DMSM) of the first pruning and the subsequent lift after the first pruning. In parentheses is the statistical database validation of the first prunning. Estadístico Primera poda Realces posteriores DAP DMSM DAP Altura Altura poda DMSMa Altura del (cm) (cm) (cm) total (m) anterior (m) (cm) DMSMa (m) Media 15,4 (15,4) 20,1 (20,0) 20,7 12,0 3,4 21,2 0,56 Máximo 26,5 (26,5) 34,6 (34,0) 37,9 17,3 5,2 34,6 3,44 Mínimo 5,7 (7,6) 7,0 (9,6) 10,8 6,3 1,8 11,0 0,07 Varianza 12,7 (12,6) 23,6 (24,6) 21,4 2,4 0,8 22,7 0,49 Desviación estándar 3,6 (3,6) 4,9 (5,0) 4,6 1,6 0,9 4,8 0,71

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B Incremento (m) altura Incremento Incremento Incremento (cm) DAP

Tratamiento Tratamiento Figura 2. Incremento en DAP y altura total para cada uno de los tratamientos de severidad de poda (%). A) Luego de tres años en el sitio de alta productividad (ensayo 1). B) Luego de dos años en el sitio de productividad media (ensayo 2). C) Luego de tres años en el sito de productividad baja (ensayo 3). Increase in DBH (left) and height (right) for each treatment pruning severity. A) High productivity site (trial 1), after three years. B) Average productivity site (trial 2) after two years. C) Site of low productivity (trial 3) after three years.

fueron significativas P( = 0,1404) en los dos años de ins- Se compararon las diferencias de crecimiento en diá- talado el ensayo. metro observadas en el período de medición, de cada uno En el sitio de productividad baja (ensayo 3) solo se de los tratamientos con respecto al testigo, para cada uno aplicaron las severidades de poda suave (25 %) y media de los ensayos (cuadro 5). Si bien las densidades iniciales (50 %). Los árboles podados al 50 % crecieron, en el pri- de las tres plantaciones fueron diferentes, se observó que mer año, un 32 % menos que los testigos, mientras que los efectos de la severidad de poda en las tres situaciones los podados al 25 % crecieron un 8 % menos. Luego de fueron similares. Por ejemplo, al primer año, realizando tres años de evaluación, se encontraron diferencias signi- una poda del 50 % se observa que los árboles crecieron un ficativas P( = 0,0001) en el incremento en diámetro. Estas 68 - 69 % de lo que crecieron los testigos no podados. Se diferencias corresponden (Tukey P < 0,05) a la poda media observó que, en el sitio de alta productividad y dentro del (50 %) con respecto a la poda suave (25 %) y al testigo, no período analizado, estas diferencias fueron disminuyendo habiendo diferencias entre estos dos últimos (figura 2C). con el tiempo. En el sitio de productividad media, las di- En cuanto al incremento en altura, no se observaron ferencias se mantuvieron o se incrementaron levemente y, efectos por la severidad de poda y las diferencias no resul- por último, en el sitio menos productivo, las diferencias se taron significativas P( = 0,3194) (figura 2C). han mantenido a lo largo de los tres años.

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Estimación del diámetro máximo sobre muñón. En la máximo sobre muñón del realce alcanza el mismo valor primera poda, una de las decisiones más importantes es que el diámetro máximo sobre muñón del realce anterior. determinar el momento oportuno de realizar la primera El resto de las variables analizadas no resultaron significa- intervención. Este momento está definido por el tamaño tivas. La validación de este modelo también muestra muy del diámetro máximo sobre el muñón (DMSM). Para po- bajos valores de error (8,70 %) y sesgo (-0,001), siendo der estimar este diámetro se ajustó la ecuación [7], como prácticamente insesgado. se mencionó en la metodología, obteniéndose: DMSM = 0,4021 + 1,2858 x DAP, con R2 = 0,90 (P< 0,0001), datos Número de realces de poda a realizar en cada clase de en centímetros. sitio. Con base en los resultados obtenidos y según los cre- La validación del modelo dio muy bajos valores de cimientos observados en la región (Davel 2008), se pre- error (8,95 %) y sesgo (-0,78), mostrando una muy leve sentan en el cuadro 6, para cada sitio y cada tratamiento, el sobrestimación del diámetro máximo sobre el muñón. número de realces que se deberían realizar para llegar a un En los realces de poda posteriores, el mejor modelo fuste libre de ramas de 6 m manteniendo constante el diá- para la estimación del diámetro máximo sobre muñón, se- metro máximo sobre el muñón. Como se puede observar, gún el análisis de regresión múltiple, resultó ser el repre- podando un 25 % de la altura del árbol en cada realce, en sentado por la ecuación [10]: todos los sitios se deben realizar no menos de cinco realces para llegar a los 6 m de fuste podado. En el caso de las DMSM = 5,6414 + 0,9823* DAP −1,6486* HPODa podas media y fuerte se realizarían entre dos y tres realces en los dos mejores sitios. R2 = 0,88; P < 0,0001 [10] DISCUSIÓN Donde: DMSM: diámetro máximo sobre el muñón (cm) En los tres sitios (productividad alta, media y baja) se DAP: diámetro a la altura del pecho (medido a 1,3 m desde observa una disminución importante del crecimiento en el suelo en cm) DAP a medida que aumenta la severidad de poda. Esta dis- HPODa: altura de la poda anterior (m). minución se produce, principalmente, con podas superiores al 25 % de copa viva. El porcentaje en que disminuye En este caso, además de conocer el DAP actual, se este crecimiento es similar en las tres calidades de sitio, debe conocer la altura de la poda anterior. Esta relación variando entre 7 % y 63 % para el primer año. Además, a permite determinar la oportunidad de realización de los igual severidad de poda, la reducción del crecimiento en realces de poda posteriores, es decir, cuando el diámetro diámetro fue similar en los tres ensayos, independientemente del sitio y de las diferentes densidades de los rodales. En el sitio de productividad alta los árboles recuperan Cuadro 5. Porcentaje de crecimiento en diámetro de cada tra- rápidamente el crecimiento en diámetro, mientras que en tamiento con respecto al testigo (100 %), para los tres años de los otros dos sitios las diferencias de crecimiento se mantie- medición de los tres ensayos. nen más o menos constantes, en el período analizado, poste- Percentage increase in diameter of each treatment compared rior a la poda. Esto se debe seguir evaluando en un período with the control (100 %) for the three years of measurement and for the three trials. más largo de años. En ninguno de los sitios se observa efec- to de la severidad de poda sobre el crecimiento en altura. Ensayo Tratamiento Año 1 Año 2 Año3 (%) (%) (%) 1 Testigo 100 100 100 Cuadro 6. Número de realces realizados para llegar a los 6 m de 25 % 89 95 95 fuste podado para cada tratamiento y en cada calidad de sitio. 50 % 68 72 80 Number of pruning lift to be up to 6 m of stem pruning for each treatment and at each site quality. 65 % 37 43 60 Tratamiento Nº de realces para llegar a los 6 metros 2 Testigo 100 100 - de fuste podado 25 % 93 100 - Sitio de alta Sitio de Sitio de 50 % 69 66 - productivi- productivi- baja pro- 65 % 52 41 - dad dad media ductividad 3 Testigo 100 100 100 25 % 5 5 8 25 % 92 88 91 50 % 3 3 5 50 % 68 61 68 65 % 2 2 3

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Sutton y Crowe (1975), en un trabajo realizado en Pi- y Sobarzo (1992) en Pinus radiata y por Kurtz y Ferruchi nus radiata donde se evalúan el número de realces (1 a 4) (2000) en Pinus taeda y Pinus elliottii. En este aspecto hay en severidades de poda (20, 35, 50 y 60 % de copa viva), que tener en cuenta que, para el sitio de productividad me- indican que todas las severidades de poda afectaron al cre- dia, la recomendación se basa en los resultados obtenidos cimiento en diámetro entre 38 % y 57 %, valores que se de solo seis árboles. encuentran dentro del rango hallado en el presente estudio. En cuanto a las hipótesis planteadas se cumple que la Una de las decisiones más importantes es determinar la severidad de poda no debe superar el 40 - 50 % de la altura oportunidad para realizar la primera poda y los realces pos- total para llegar a los 6 m de fuste podado, en dos o tres teriores. En este aspecto se obtuvieron dos funciones que realces de poda, sin afectar seriamente el crecimiento. Para permiten estimar, con un error aceptable (inferior al 10 %), el estimar el diámetro máximo sobre muñón, en el primer re- diámetro máximo sobre muñón para distintos realces de poda. alce de poda, la variable más estrechamente relacionada El DAP presenta una fuerte relación con el diámetro fue el DAP, mientras que para los realces posteriores fue- máximo sobre muñón en la primera poda. Esto coincide ron el DAP y la altura de poda. No se encontró una rela- con lo señalado por Fassola et al. (1999) para Pinus taeda ción significativa entre el diámetro máximo sobre muñón y por Davel y Sepúlveda (2000) para Pseudotsuga men- y la altura total, el diámetro de la rama más gruesa sobre ziesii. La relación encontrada para la primera poda indica el muñón y la altura del diámetro máximo sobre muñón. que para obtener, por ejemplo, un diámetro máximo sobre Como pasos a seguir, se debe analizar el efecto combi- muñón no mayor a 15 cm, se debe realizar la primera poda nado de podas y raleos y estudiar el proceso de cicatriza- cuando los árboles más grandes del rodal tienen alrededor ción para conocer la relación entre el diámetro máximo so- de 9 - 10 cm de DAP. Por otro lado, indica que el diámetro bre muñón y el diámetro del cilindro con defectos. Además máximo sobre muñón aumentará alrededor de 1,28 cm por se debe complementar toda esta información con datos cada 1 cm de aumento en el DAP. Esto significa, según los económicos para evaluar la rentabilidad de los tratamien- crecimientos observados en la región en los distintos sitios tos aplicados en las distintas condiciones de sitio. y manejos, que por cada año que se atrase la primera poda el diámetro máximo sobre muñón se va a incrementar en- AGRADECIMIENTOS tre 1 y 3 cm por año, debiéndose alargar el turno de corta para producir la misma cantidad de madera libre de nudos. Al CIEFAP y al Proyecto Forestal de Desarrollo que Para los realces posteriores, el diámetro máximo so- apoyaron y financiaron este estudio. A los productores bre muñón también está muy relacionado con el DAP que nos permitieron instalar los ensayos en sus predios. A pero también depende de la altura de la poda anterior. Fabián Momberg, Eduardo Sepúlveda, Martín Hourcade, Esta relación muestra que por cada centímetro que aumen- Hernán Coulomb, Gabriel De María, Matías Acetti, Gusta- te el DAP, el diámetro máximo sobre muñón aumentará vo Salvador, Mauro Sarazola y Javier Pérez que participa- 0,98 cm y además que cuanto menor sea la altura de poda ron en la instalación y medición de los ensayos. más rápido se va a tener que volver a podar para mantener constante el cilindro central con defectos. REFERENCIAS En cuanto al número de realces, en los sitios de productividad alta y media, con una severidad de poda del Andenmatten E, H Fassola, F Letourneau, P Ferrere, E Crechi. 2003. Predicción de diámetro sobre muñones en Pinus 50 % y del 65 % se debería entrar a podar cada dos años taeda L. origen marion mediante curvas de perfil de fuste. para mantener el diámetro máximo sobre muñón y se de- Revista de Investigaciones Agropecuarias 31(3): 103-118. berían realizar tres y dos realces de poda, respectivamente, Barrio M, F Castedo, J Majada, A Hevia 2009. Manual básico de para llegar a los 6 m de fuste podado. Si se realizan podas la poda y formación de los árboles forestales. Madrid, Es- hasta el 25 % de la altura, se debería entrar a podar anual- paña. Editorial Mundi-Prensa. 255 p. ISBN: 978-84-8476- mente y se deberían hacer cinco realces para obtener el 286-7. mismo resultado. Chauchard L, M. Olalde 2005. Modelo de poda para pino radiata. En el sitio de baja productividad las podas suaves (25 %) Nota Técnica, inédito. Vitoria, España. IKT SA. 40 p. implicarían ocho realces anuales para llegar a los 5,5 - 6 m Davel M. 1998. Identificación y caracterización de zonas de cre- de fuste podado, las podas fuertes (65 %) tres realces sepa- cimiento para pino oregón en la Patagonia Andina Argen- rados cada dos años y las podas medias (50 %) cinco realces, tina. Tesis Magister en Ciencias Mención Manejo Susten- table de Recursos Forestales. Valdivia, Chile. Facultad de cada tres años, para cumplir con el mismo objetivo. Ciencias Forestales. Universidad Austral de Chile. 119 p. De acuerdo con estos resultados se recomienda, para Davel M. 2008. Establecimiento y manejo del pino oregón en Pa- las tres clases de sitio, realizar podas de una severidad no tagonia. Esquel, Argentina. CIEFAP. 148 p. (Manual Nº9). superior al 50 %, llegando a los 6 metros de fuste podado Davel M , E Sepúlveda. 2000. Poda en plantaciones de pino ore- en tres realces para los sitios de productividad media y alta gón. Ficha técnica. Patagonia Forestal. VI(1): 7-10. y en cinco realces para los sitios de baja productividad. Davel M, A Ortega. 2003. “Productividad por zonas de creci- Estos resultados son semejantes a los obtenidos por Sut- miento para pino oregón (Pseudotsuga menziesii (Mirb.) ton y Crowe (1975), Meneses y Velazco (1992) y Rivera Franco) en la Patagonia Andina Argentina”. Investigación

188 BOSQUE 34(2): 181-189, 2013 Poda en plantaciones de pino oregón

Agraria: Sistemas y Recursos Forestales 12(3): 33-45. Misiones, Argentina. INTA EEA Montecarlo. 21 p. Fassola H, F Rodríguez, D Allegranza, A Hernández, P Ferrere, Meneses VM, RJ Velazco. 1992. Comportamiento del diámetro M Durán, H Reboratti. 1999. Resultados iniciales de trata- del cilindro con defectos en parcelas sometidas a diversos mientos silvícolas directos en Pinus taeda origen Marion, tratamientos de poda y raleo. In Pinus radiata, investiga- en el NE de Corrientes. Misiones, Argentina. INTA EEA ción en Chile. Silvicultura, Manejo y Tecnología. Valdivia, Montecarlo. 9 p. (Informe Técnico Nº 22). Chile. UACh. p. 109-123. Hubert M, R. Courraud. 1989. Poda y formación de los árboles Rivera HJ, MG Sobarzo. 1992. Efecto de raleo y poda extrema forestales. Madrid, España. Mundi-Prensa. 300 p. en plantaciones de pino radiata. In Pinus radiata, investiga- Knowles RL, GG West, AR Koehler. 1987. Predicting “diameter ción en Chile. Silvicultura, Manejo y Tecnología. Valdivia, over stubs” in pruned stands of Radiata pine. Rotorua, New Chile. UACh. p. 124 -134. Zealand. Ministry of Forestry, Forest Research Institute. 24 Sutton WR, JB Crowe. 1975. Selective pruning of Radiata pine. p. (Bulletin Nº 12). New Zeland Journal Forestry Science 5(2): 171-195. Kurtz VD, R Ferruchi. 2000. La poda como parte de la estrategia Todoroki CL. 2003. Importante of maintaining defect cores. New para la obtención de madera de calidad. Informe Técnico. Zealand Journal of Forestry Science 33(1): 25-34.

Recibido: 02.08.11 Aceptado: 21.06.13

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BOSQUE 34(2): 191-200, 2013 DOI: 10.4067/S0717-92002013000200008

Cambios en la precipitación de la ciudad de Valdivia (Chile) durante los últimos 150 años

Precipitation changes of Valdivia city (Chile) during the past 150 years

Álvaro González-Reyes a,b*, Ariel A Muñoz b,c,d

*Autor de correspondencia: a Universidad de Chile, Facultad de Ciencias Físicas y Matemáticas, Departamento de Geología, Santiago, Chile, [email protected] b Universidad Austral de Chile, Facultad de Ciencias Forestales y Recursos Naturales, Instituto de Conservación Biodiversidad y Territorio, Laboratorio de Dendrocronología y Cambio Global, Valdivia, Chile. c Universidad Técnica Federico Santa María, Centro de Tecnologías Ambientales CETAM, Valparaíso, Chile. d Universidad Austral de Chile, Centro de Estudios Ambientales CEAM, Valdivia, Chile.

SUMMARY

Extensive records of rainfall are considered fundamental for analysing potential current climate change especially in zones where ecosystems are highly humidity dependent. Valdivia city has the longest instrumental record in the nation, starting in 1853, though including a lapse between 1880 and 1899. The present study had the main objective of evaluating changes in precipitation in annual, seasonal and monthly periods and distribution extreme values from 1901 to 2005; further, the activity of global scale climate forcing, such as ENSO and AAO, over the precipitation. Additionally, we have filled this gap period with other instrumental historical registers and Araucaria araucana Tree Ring chronology by evaluated rainfall shifts since 1853. Annual, seasonal and monthly decreases were registered betwee 1901 and 2005. Especially significant for 1853 - 2005, 1901 - 2005, autumn and September. Negative extreme values (droughts) were more frequent in the second half-century, compared with positive extreme values obtained prior to 1950. A high concentration of negative values was also registered post-1980, especially in autumn and winter. Significant and negative correlations were registered between the SOI indexes of ENSO, with a strong relationship across the year, except in summer. The AAO has registered negative and significantrelationships as well, particularly during autumn, and February and March. These decreases suggest an extension of summer-time conditions in Valdivia for longer intervals, concentrating precipitation in winter.

Key words: Valdivian ecoregion, extreme values, autumn precipitation, El Niño Southern Oscillation ENSO, Antarctic Oscillation AAO.

RESUMEN

Registros extensos de precipitación son fundamentales para analizar potenciales cambios en el clima, especialmente en zonas que albergan ecosistemas pluvio-dependientes. La ciudad de Valdivia posee el registro más extenso de Chile, comenzando en 1853, pero encontrándose incompleto entre 1880-1899. El presente estudio tuvo por objetivo central evaluar los cambios en la precipitación anual, estacional y mensual de Valdivia, y la distribución de valores extremos entre 1901 - 2005. Además, fue evaluado el efecto de forzantes climáticos de gran escala (ENSO, AAO), sobre los patrones de precipitación. En adición, para evaluar cambios en la precipitación desde 1853, fue completado el periodo sin información con otros registros instrumentales históricos y ancho de anillos de Araucaria araucana para evaluar los cambios desde 1853. Fueron registrados decrecimientos anual, estacional y mensual 1901 - 2005, siendo significativos para los periodos: anual (1853 - 2005, 1901 - 2005), otoño y septiembre. Los valores extremos de baja precipitación (sequías) fueron más frecuentes post-1950, en comparación con valores extremos de alta pluviosidad, registrados mayormente en la primera mitad siglo XX. La mayor concentración de registros de sequía se produjo post-1980, especialmente en otoño e invierno. Correlaciones negativas y significativas fueron obtenidas con el índice SOI de ENSO, registrando una fuerte relación a través del año, excepto en verano. La actividad del AAO ha registrado una relación significativa con la precipitación de otoño, y con los meses de febrero y marzo. Los resultados sugieren que la reducción de precipitación se manifiesta en una extensión de las condiciones estivales hacia parte del otoño, concentrando la precipitación en invierno.

Palabras clave: ecorregión valdiviana, eventos extremos, precipitación de otoño, El Niño Oscilación del Sur ENSO, Oscilación Antártica AAO.

INTRODUCCIÓN efectos sobre los sistemas agro-forestales, especialmente los relacionados con la disponibilidad futura de agua. Ex- Extensos y continuos registros de precipitación instru- cepcionalmente en algunas ciudades de Chile (e.g. Con- mental son escasos en Chile. Este tipo de registros son de cepción, Valdivia, Punta Arenas, Santiago, Puerto Montt), gran utilidad para conocer la variabilidad del clima pasa- la medición de las precipitaciones comenzó en el siglo do, evaluar los actuales cambios en el clima y pronosticar XIX. En la ciudad de Valdivia, los primeros registros

191 BOSQUE 34(2): 191-200, 2013 Cambios en la precipitación de Valdivia instrumentales se iniciaron en 1853 gracias al trabajo de El uso de anillos de crecimiento de arboles (dendro- Carlos Anwandter, colono alemán impulsor de la actividad cronología) para evaluar cambios en las condiciones cli- industrial en la zona. máticas pasadas (dendroclimatología) ha sido una técnica La precipitación en la zona centro - sur de Chile esta fuertemente utilizada en la zona centro, sur y austral de relacionada con los sistemas frontales provenientes del Chile hace décadas. Algunos estudios aplicando esta técni- Océano Pacífico, los que a su vez son regulados por la di- ca han permitido reconstruir los cambios en los regímenes námica anual del Anticiclón del Pacífico y la variabilidad de precipitación de Chile central para los últimos 800 años interanual asociada a El Niño Oscilación del Sur (ENSO) (Le Quesne et al. 2006), regímenes de precipitación para la (Aceituno 1988). Si bien la fase cálida de ENSO en la zona porción norte de Patagonia en los últimos 400 años (Villal- central de Chile (30º - 35º S) se asocia con un aumento ba et al. 1998), y recientemente de la Oscilación Antártica, de las precipitaciones medias invernales, en el sur (38º - empleándose muestras de más 3.000 árboles de varias es- 41º S) los eventos El Niño suelen vincularse con una re- pecies del hemisferio sur, entre ellas la conífera Araucaria ducción de precipitaciones, especialmente en el verano si- araucana (Mol.C.Koch) (Villalba et al. 2012). guiente. Condiciones inversas son registradas sobre estas Considerando la escasez de registros climáticos de larga regiones bajo la fase fría de ENSO, La Niña (Montecinos data y la necesidad de evaluar la variabilidad climática re- y Aceituno 2003). Por su parte, en la zona sur - austral de ciente en forma exhaustiva dentro de Chile, especialmente Chile y del hemisferio sur, la variabilidad de las precipita- en una zona ecológica fuertemente dependiente de las preci- ciones estaría relacionada mayormente con diferencias en pitaciones, el objetivo principal de este trabajo ha sido eva- la presión atmosférica entre latitudes medias y altas, for- luar la variabilidad temporal de la precipitación en la ciudad zante conocido como Oscilación Antártica (AAO) o Modo de Valdivia y sus relaciones con forzantes de gran escala. Anular del Sur (SAM; Thompson y Wallace 2000). Este Como objetivos específicos se han planteado: i) evaluar las forzante ha presentado una variación considerable en una tendencias mensuales, estacionales y anuales de la precipi- escala temporal intermensual a interanual, con una mar- tación, ii) evaluar la distribución temporal de valores extre- cada tendencia positiva en los últimos 50 años (Garreaud mos en cada estación del año, iii) evaluar la influencia de los et al. 2009). La zona de Valdivia se encuentra dentro de forzantes climáticos de gran escala (ENSO y AAO) sobre la un área transicional de la influencia de ambos forzantes precipitación, y iv) emplear el uso de anillos de crecimien- climáticos anteriormente descritos (ENSO y AAO). Por to de A. araucana para validar la información registrada por otro lado, la zona está considerada como un sitio de alta Anwandter entre 1853 - 1879, y el uso de otros registros de biodiversidad e importancia para la conservación biológi- precipitación pre 1900, para completar el vacío de informa- ca, denominada “ecorregión valdiviana”. Esta es la prin- ción de la estación de Valdivia existente entre 1880 - 1899. cipal área de bosques templados en Sudamérica, la cual ha sido reconocida como uno de los ecosistemas mayor- MÉTODOS mente amenazados en el mundo por la Iniciativa Global 200 (Olson y Dinerstein 2002), debido a la alta cantidad Área de estudio. La ciudad de Valdivia, ubicada entre los de endemismos de esta región y las fuertes amenazas por 39º 48´ S y 73º 14´ O, presenta un clima del tipo templado actividades antrópicas y cambio climático (Myers et al. lluvioso, caracterizado por una alta pluviosidad concentra- 2000). Muchos de los bosques de esta zona son altamente da en la estación invernal, escasez de meses secos y bajas dependientes de condiciones húmedas, albergando algu- temperaturas en invierno. Entre los meses de mayo y agos- nos de los ecosistemas boscosos templados más prístinos to se registra más del 50 % de la precipitación total anual. y en donde las precipitaciones son consideradas de alta Según Luebert y Pliscoff (2006) la ciudad de Valdivia se pureza a escala global. Además, la zona cuenta con im- encuentra dentro de un macrobioclima templado, con una portantes reservorios de agua dulce (ríos, lagos, glaciares, influencia específica de un bioclima templado hyperoceá- humedales, entre otros), los cuales son utilizados para la nico, con baja oscilación térmica. generación de energía eléctrica, el riego para la agricultura y el consumo humano, entre otras actividades. Datos climatológicos utilizados. Se utilizó el registro ins- Los registros de precipitación de Valdivia se encuen- trumental histórico de precipitación de la ciudad de Valdi- tran entre los más antiguos de Chile y América del Sur, y via, recopilado por el Instituto de Geociencias de la Uni- han sido útiles para identificar uno de los episodios de ma- versidad Austral de Chile (estación Isla Teja), con datos yor actividad ENSO entre los años 1877 - 1878, fenómeno continuos entre 1853 - 1879, y entre 1901 - 2005. Cabe que tuvo como consecuencia grandes sequías, enfermeda- mencionar que el registro de precipitación se ha establecido des e inundaciones en distintas regiones del mundo (Acei- en tres lugares diferentes dentro de la ciudad de Valdivia. tuno et al. 2008). Si bien, aun es escasa la información Sin embargo, la distancia entre la ubicación actual de la acerca de los efectos del AAO en el clima de Chile, estu- estación (Universidad Austral de Chile, campus Isla Teja) dios recientes sugieren a este forzante como el principal y las anteriores (Casa Anwandter; actual museo histórico y modulador de las precipitaciones en la zona sur y austral antropológico Mauricio Van de Maele y Municipalidad de de Chile (Aravena y Luckman 2009). Valdivia), no supera 1 km de distancia entre ellas.

192 BOSQUE 34(2): 191-200, 2013 Cambios en la precipitación de Valdivia

Se construyeron series de precipitación acumulada mos fueron analizados dividiendo las series de precipitación (sumatoria de meses) para el periodo anual (enero - di- en cinco intervalos regulares de 21 años entre 1901 y 2005. ciembre) y estacional. La precipitación de verano fue con- Posteriormente, fueron contabilizados en cada una de las se- siderada como la precipitación acumulada entre los meses ries para analizar su distribución temporal entre intervalos. de diciembre a febrero [DEF], otoño entre marzo-mayo [MAM], invierno entre junio-agosto [JJA] y primavera en- Relación con forzantes de gran escala (El Niño Oscilación tre septiembre-noviembre [SON]. No obstante, también se del Sur, Oscilación Antártica). Para evaluar la relación utilizó el registro mensual para evaluar tendencias y co- entre la precipitación y ENSO, se utilizó el índice de Osci- rroborar los resultados estacionales. lación del Sur (SOI). Este índice registra las diferencias de El registro anual de precipitación de Valdivia también presión atmosférica entre Tahití y Darwin, siendo un exce- fue comparado con los registros de precipitación instru- lente indicador de las variaciones en los campos de presión mental histórica de las ciudades de Puerto Montt y Con- en el Pacífico tropical. El SOI adquiere valores negativos cepción, los cuales fueron obtenidos desde la Dirección cuando hay presencia de la fase “El Niño”, y valores positi- Meteorológica de Chile (DMC). La comparación con es- vos bajo una fase “La Niña”. Para igual periodo de tiempo tos registros se ha hecho a fin de contrastar la variabilidad se utilizó el Índice de Oscilación Antártica (AAO-NCEP) temporal en las precipitaciones, especialmente para el pe- estandarizado y sin tendencia. Este índice registra las di- riodo de Anwandter y a principios del siglo XX. ferencias de presiones atmosféricas entre latitudes medias (cerca de los 45º S) y altas latitudes (cerca de los 60º S en Validación del registro de precipitación de Valdivia previo dirección hacia el polo Sur). La relación entre la precipita- al año 1900 utilizando anillos de crecimiento de árboles ción y los dos índices que representan la actividad de los y registros de precipitación histórica. De un total de siete forzantes de origen tropical y antártico, fue analizada mes cronologías de ancho de anillos de Araucaria araucana a mes y en cada una de las estaciones del año, extrayendo desarrolladas por el Laboratorio de Dendrocronología y igual combinación de meses (e.g. precipitación de otoño Cambio Global de la Universidad Austral de Chile, ubi- fue relacionada con el promedio de igual meses del SOI cadas en la vertiente oriental de Los Andes - área chile- y AAO). Se utilizó el periodo común entre los dos índices na de la distribución de la especie, se seleccionó la me- (1948 - 2005) para el análisis comparativo de su influencia jor correlacionada con el registro anual de precipitación sobre la precipitación. Ambos índices climáticos fueron de Valdivia en el periodo 1853 - 1879. Las cronologías obtenidos del sitio Web de la Administración Nacional del fueron confeccionadas utilizando procedimientos comu- Océano y la Atmosfera de Estados Unidos (NOAA 2011). nes en dendrocronología, donde las series de crecimiento fueron fechadas asignando un año calendario a cada anillo RESULTADOS de crecimiento, y posteriormente corroborado utilizando el programa COFECHA (Holmes 1983). Para eliminar el Una reducción significativa de la precipitación anual efecto de la edad y de la historia del rodal, las series de ha sido registrada entre 1901-2005 (Mann-Kendall, crecimiento fueron estandarizadas utilizando una función P < 0,01), con una mayor frecuencia de años bajo la me- exponencial negativa. La cronología seleccionada está dia y bajo el percentil 25 (Q1) posterior a 1950 (figura 1). constituida por 90 árboles de A. araucana provenientes Las primeras mediciones realizadas por Anwandter re- de bosques aledaños al volcán Lanín (Reserva Nacional gistraron un promedio anual de 2.691,5 mm en el perio- Villarrica: 39º 35’ S, 71º 31’ O), cerca del límite con Ar- do 1853-1879, montos de precipitaciones que se reducen gentina. Dicha información aportada por A. araucana ha a 2.442,5 mm entre los años 1901-2005. Algunos de los sido promediada (en años donde ha existido registro) con registros entre 1853 - 1879 muestran montos de precipita- la precipitación anual de Concepción y Puerto Montt uti- ción anual acumulada sobre los 3.000 mm (e.g. año 1854, lizando las series en desvíos estandarizados o valores Z. 1857, 1860). En el periodo instrumental post 1901, a nivel estacional se registraron reducciones en todas las estacio- Evaluación de tendencias y distribución de los valores ex- nes del año, siendo más marcadas en otoño e invierno, sin tremos. Para evaluar las tendencias en las series de precipi- embargo sólo en otoño esta tendencia alcanzó niveles sig- tación anuales, mensuales y estacionales, se usaron regre- nificativos (Mann-Kendall P < 0,01, P < 0,05). A nivel siones lineales simples y la prueba de Mann-Kendall. Esta mensual, a excepción de octubre, se registró una disminu- última prueba no paramétrica, permite comparar y ordenar ción en todos los meses. Reducciones mensuales signifi- las tendencias de una serie temporal valor por valor, eva- cativas en la precipitación fueron obtenidas en los meses luando su monotonía. Estos análisis se desarrollaron para de abril y septiembre (Mann-Kendall P < 0,01, P < 0,05). el periodo entre 1901-2005, en el cual existe mayor certeza e información acerca de la calidad de los datos. Validación del registro Anwandter y reducción anual y Para definir los valores extremos en las series de preci- estacional de precipitaciones. El registro de precipitación pitaciones anual y estacional, se utilizó un umbral estable- de Valdivia presentó altas correlaciones con otros regis- cido por ± 1 y ± 2 desviaciones estándar. Los valores extre- tros extensos del centro-sur de Chile, como Puerto Montt

193 BOSQUE 34(2): 191-200, 2013 Cambios en la precipitación de Valdivia

considerados en este trabajo (1978-2005), pero que esta diferencia es aun mayor si consideramos el periodo 1853- 1879, donde llovía 392 mm más que en los últimos 27 años.

Cambios temporales en la frecuencia de valores extremos de precipitación. Durante el periodo 1901-2005, los valores extremos del periodo anual - definidos por superar (positiva o negativamente) el umbral de una o dos desviaciones estándar - concentraron eventos de alta pluviosidad en la primera mitad del siglo XX (periodos: 1901 - 1921, 1922 - 1942 y 1943 - 1963), a diferencia de años de baja pluvio- Figura 1. Serie temporal de precipitación anual acumulada en el sidad, que fueron más frecuentes durante la segunda mitad periodo Anwandter (1853 - 1879), y del registro continuo de la esta- del siglo (periodos: 1964 - 1984, y 1985 - 2005) (figura 4). ción de Valdivia (1901-2005). El promedio anual de cada periodo ha Los primeros 21 años del siglo XX (1901-1921) presenta- sido representado por líneas discontinuas. La franja gris representa ron el mayor número de años (siete) de alta pluviosidad. el rango intercuartíl (Q3 - Q1), donde años sobre el percentil 75 En tanto, la mayor frecuencia de años de baja pluviosidad, (Q3) o bajo el percentil 25 (Q1) han sido representados por barras cinco y cuatro valores, fueron registrados en los intervalos verticales sobre la línea de tiempo en el periodo continuo de registros de la estación de Valdivia. Las barras de colores negro y gris, 1943 - 1963 y 1985 - 2005, respectivamente. Una distri- representan años húmedos y secos, respectivamente. El decreci- bución similar de los valores extremos fue registrada en miento de las precipitaciones ha sido significativo entre 1901 - 2005 todas las estaciones del año, con alta frecuencia de bajas (P < 0,01). Se ha aplicado un ajuste cúbico (Spline) de 15 años para precipitaciones en los últimos tres intervalos (desde 1943 resaltar la baja frecuencia contenida en la serie de precipitación. al 2005), a diferencia de registros de alta pluviosidad ubi- Annual cumulative precipitation time series of Anwandter pe- cados entre 1901 - 1921, especialmente en otoño e invierno riod (1853 - 1879), and continuous register (1901 - 2005). Annual mean (figura 4). El mayor ún mero de valores extremos negativos per each period has been represented with dashed lines. The grey band shows the interquartile range (Q3 - Q1), where years over 75 percentile a nivel estacional (seis valores) fue obtenido en otoño e (Q3) or under 25 percentile (Q1) have been identified with vertical bars invierno dentro del periodo 1985 - 2005. Contrariamente, above the time line. Both lines represent dry and wet years, respectively. la mayor frecuencia de valores positivos fue registrada en Precipitation decrease was significant in the period 1901 - P 2005( < otoño entre los años 1901 - 1921. Un aumento en el núme- 0.01). To show the low frequency of precipitation series, a spline filter ro de valores negativos se observó especialmente posterior using 15 years was applied. al año 1950, periodo en el cual se registraron ocho de los 10 valores más extremos del siglo XX (cuadro 1).

(r = 0,71, P < 0,001) y Concepción (r = 0,63, P < 0,001), utilizando un periodo común de 93 años (1909 - 2001; Cuadro 1. Ranking de los 10 valores más extremos (positivos y figura 2A). Estas estaciones comenzaron sus registros en negativos) registrados en la precipitación anual acumulada entre 1860 y 1876, respectivamente, por lo cual el periodo co- 1901 – 2005. Todos los valores superaron ± 1 desviación estándar. mún de estas estaciones con la precipitación de Valdivia Ranking of higher (positive) and lower (negative) extreme previo a 1900 no fue suficientemente extenso y continuo values registered on annual cumulative precipitation. All values shown para evaluar la calidad de los datos registrados por An- were higher and lower than ± 1 standard deviation. wandter entre 1853 - 1879. Sin embargo, el crecimiento de Valores extremos de baja Valores extremos de alta A. araucana presentó correlaciones bajas pero significa- pluviosidad pluviosidad tivas (r = 0,44, P < 0,05) con la precipitación de Valdivia Años Precipitación anual Años Precipitación anual durante el periodo 1853 - 1879 (27 años, figura 2B), simi- (mm) (mm) lares a aquellas que presentó en el periodo 1950 - 2000 (r 1998 1.393,6 1904 3.492,6 = 0,43, P < 0,05). 1988 1.438,8 1953 3.244,1 Tras completar el registro entre los años 1880 - 1899 combinando la información instrumental y la cronología de 1996 1.573,4 1951 3.179,2 ancho de anillos de A. araucana, se analizó la tendencia 1952 1.705,4 1950 3.151,2 del nuevo registro anual, ahora continuo desde 1853 hasta 1962 1.752,3 2002 3.140,2 el año 2005 (figura 3), obteniéndose una reducción significativa de la precipitación (P < 0,001) utilizando la prueba 1989 1.768,9 1908 3.126,7 de Mann-Kendall, al igual que para la serie continua post- 1983 1.896,1 1932 3.075,0 1901. Si se considera que las mediciones desarrolladas por 1974 1.896,6 1914 3.026,0 C. Anwandter poseen montos correctos de precipitación, 1942 1.920,0 1905 3.014,5 podemos decir que los primeros 27 años del siglo XX (1901-1928) llovía 314 mm más que en los 27 últimos años 1903 1.933,4 1901 2.990,9

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Figura 2. A) Registros históricos de la precipitación anual acumulada de las ciudades de Concepción, Puerto Montt y Valdivia, con el valor de correlación r de Pearson utilizando el periodo 1901 - 2005. Años entre paréntesis en cada estación indican el año de inicio del registro instrumental. B) Precipitación anual acumulada en el periodo Anwandter (1853 - 1879) junto a una cronología de ancho de anillos de Araucaria araucana proveniente del Parque Nacional Villarrica, sector volcán Lanín. A) Historical records of annual cumulative precipitation of Concepción, Puerto Montt and Valdivia cities, with Pearson correlation values using 1901 - 2005 period. Years in parentheses represent the start year of instrumental registers per each station. B) Annual cumulative precipitation on Anwandter period (1853 - 1879) with an Araucaria araucana tree ring chronology from Lanín volcano (Villarrica National Park). The correlation between precipitation register and the chronology was significant P( < 0.05).

Figura 3. Serie temporal anual de precipitación expresada en anomalías entre 1853 - 2005. El periodo entre 1880 - 1900 ha sido completado con la información instrumental histórica de las estaciones Concepción y Puerto Montt, además de la cronología de ancho de anillos de Araucaria araucana. Un Spline de 10 años ha sido agregado con el objetivo de resaltar la señal decadal dentro de la serie. Annual fill precipitation time series expressed in standardized anomalies between 1853 and 2005. The period 1880 - 1899 was filled using other historical instrumental registers from Puerto Montt and Concepción, and A. araucana tree ring chronology. To show the decadal signal of precipitation series, a spline filter using 10 years was applied.

Influencia de forzantes climáticos de gran escala sobre la bre, los cuales registraron correlaciones negativas y signifi- variabilidad de precipitaciones. La precipitación de Valdi- cativas (P < 0,05). El índice de Oscilación Antártica, por su via presentó distintas relaciones con los forzantes climáti- parte, registró valores de correlación negativos y significa- cos ENSO (utilizando el índice SOI) y AAO a nivel men- tivos (P < 0,05) únicamente en los meses de febrero, mar- sual y estacional entre 1948 - 2005. A escala mensual, el zo y diciembre (figura 5A). A nivel estacional la precipita- índice SOI de febrero registró una positiva y significativa ción de otoño, invierno y primavera mostró correlaciones relación con la precipitación (P < 0,05), contrariamente a negativas significativas con el SOI en iguales estaciones los valores de los meses de mayo, julio, octubre y noviem- (cuadro 2), indicando que mayormente son eventos del tipo

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Figura 4. Suma de valores extremos de alta (meses lluviosos) y baja pluviosidad (meses secos) respecto de la media del periodo completo de la precipitación anual y estacional. Fueron considerados valores extremos aquellos que sobrepasaron una y dos desviaciones estándar. Cada intervalo resume la suma de valores sobre o bajo ± 1 y ± 2 desviaciones para el periodo anual y por estaciones. El número de valores extremos se contabilizó temporalmente, donde las series de precipitación fueron divididas en 5 intervalos de 21 años entre 1901 y 2005. Positive and negative extreme values sum (± 1 and ± 2 standard deviation) of annual and seasonal precipitation. The precipitation series has been divided in 5 intervals with 21 years of length using 1901 - 2005 period.

Cuadro 2. Correlaciones entre la precipitación estacional y los forzantes climáticos AAO y SOI de ENSO. El periodo de análisis fue 1948 – 2005, periodo común de las tres series de tiempo. El valor crítico de correlación para los 58 años fue de r = ± 0,26, P < 0,05. Correlations between seasonal precipitation and climate forcing indices AAO and SOI of ENSO. The comparative period was 1948 – 2005. Critical Pearson r of correlation for 58 years was r = ± 0.26, P < 0.05. Estación del año AAO SOI Verano -0,22 0,182 Otoño -0,44 (***) -0,27 (*) Invierno -0,01 -0,31(*) Figura 5. A) Correlaciones mensuales entre la precipitación y el Índice de Oscilación del Sur (SOI), EL Índice de Oscilación Primavera -0,21 -0,43(**) Antártica (AAO) que reflejan la actividad de los forzantes ENSO * = P < 0,05 , ,** = P < 0,01, *** = P < 0,001 y AAO. B) Precipitación acumulada de otoño [MAM] junto a los índices SOI y AAO para igual estación del año. Los valores de los índices de los forzantes climáticos han sido invertidos para facilitar la comparación visual. Los valores han sido expresados El Niño los que se relacionan con bajas precipitaciones en en anomalías estandarizadas. Correlaciones mensuales y estacio- dichos meses. En el caso del índice AAO, éste presentó una nales fueron significativas P( < 0,05) a un r crítico = ± 0,26 en relación al periodo de comparación 1948 - 2005. correlación negativa y significativa solo con la estación de A) Monthly correlations between instrumental precipitation otoño (r = -0,44, P < 0,05), indicando que un aumento en records with the SOI index of ENSO and the Antarctic Oscillation index las presiones en latitudes medias (~ 45º S) se asocia mayor- (AAO) for their common 1948–2005 period. Dashed horizontal lines in- mente con bajas precipitaciones en la zona. Únicamente en dicate statistical significance atP < 0.05. B) Autumn cumulative precipi- la estación de otoño la precipitación registró una relación tation series [MAM], SOI of ENSO and AAO index on the same season. significativa con ambos forzantes (figura 5B). Esta fue la The climate forcing indexes have been inverted to facilitate the comparison. Values were expressed on standardized anomalies. Correlation was única estación que presentó reducciones significativas du- significant with a critical r = ± 0.26 P( < 0.05). rante el siglo XX ( prueba de Mann-Kendall).

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DISCUSIÓN na 2004). En el análisis estacional post-1901, la reducción de precipitaciones en Valdivia ocurrió en todas las esta- Validación de la precipitación de Valdivia en el periodo ciones del año, siendo en otoño e invierno más marcadas, Anwandter y su relación con otros registros pluviométri- alcanzando en otoño una tendencia significativa (Mann- cos históricos y anillos de crecimiento de A. araucana. La Kendall, P < 0,05). La importancia de estas dos estaciones escasez de registros de precipitación cercanos a Valdivia del año, radica en que juntas aportan en promedio más del y anteriores a 1880 dificultó la evaluación de los -regis 70 % al total anual de precipitaciones. Esto también fue su- tros de la estación de Valdivia en el periodo Anwandter gerido por Trenberth et al. (2007), quienes observaron que (1853 - 1879). Sin embargo, la relación entre la cronología las tendencias en la precipitación de Valdivia se enmarcan de ancho de anillos de A. araucana con la precipitación dentro de una reducción regional de la precipitación re- anual del periodo instrumental reciente (post-1950) de gistrada en gran parte de la zona centro-sur de Chile para esta ciudad y el registro de Anwandter, sugieren que este los últimos 100 años, acentuada en la estación otoñal. Sin último posee una alta coherencia temporal en su variabili- embargo, considerando el registro completo de precipita- dad interanual (figura 2B). El uso de cronologías de ancho ción de Valdivia (1853 - 2005), el cual incluye el periodo de anillos de esta especie, en conjunto con otros registros rellenado (1880 - 1899), también se identificó una marcada históricos de precipitación instrumental, fueron útiles para y significativa reducción de la precipitación anual desde completar el registro de precipitación anual de Valdivia mediados del siglo XIX. entre 1880 y 1899, proveyendo de un registro de precipita- Otro importante patrón observado en este estudio fue el ción anual continuo de 153 años para esta ciudad, siendo el cambio en la frecuencia e incremento de valores extremos más extenso de Chile. Futuros trabajos de recopilación de de bajas precipitaciones durante el siglo XX, los cuales se información climática pre-1900, y el desarrollo de nuevas acentúan en la segunda mitad del siglo. Estos resultados son reconstrucciones climáticas en la zona, podrían permitir coherentes con reconstrucciones hidroclimáticas (caudales, corroborar esta serie de precipitación, especialmente en lo índices de aridez) desarrolladas utilizando anillos de creci- relacionado a la magnitud de los montos del periodo relle- miento de árboles, como las desarrolladas para el río Maule nado pre-1900. y el índice de aridez de Palmer (PDSI), en las cuales el siglo El uso de cronologías de ancho de anillos de Arauca- XX presentó un mayor número de sequías intensas en rela- ria araucana en este trabajo, ratifica el potencial de esta ción a tres y seis siglos anteriores, respectivamente (Christie especie para el desarrollo de reconstrucciones climáticas et al. 2011, Urrutia et al. 2011). en Chile. Esta conífera ya había demostrado su capaci- A escala global, los cambios registrados en la tendencia dad para desarrollar reconstrucciones hidroclimáticas de y distribución anual y estacional de valores extremos en la más de quinientos años en Argentina (Holmes et al. 1979, precipitación de Valdivia, estarían explicados en parte por Mundo et al. 2012), y recientemente también de forzantes un debilitamiento de los vientos zonales u “oestes” en las climáticos como el AAO (Villalba et al 2012). El uso de zonas de latitud media (zonas templadas), con un despla- especies arbóreas longevas como A. araucana y Austro- zamiento e intensificación hacia las altas latitudes o zonas cedrus chilensis (D. Don) Pic. Ser. et Biz. (ciprés de la polares (Toggweiler 2009), especialmente en el otoño e in- cordillera), o que su madera puede permanecer por largo vierno donde dichos vientos se desplazan desde las zonas tiempo sin descomponerse después de muerto el árbol, polares hacia las latitudes medias. Estos vientos presentan como Pilgerodendron uviferum (D. Don) Florin (ciprés una estrecha relación con la precipitación del centro-sur de de Las Guaitecas), sensibles a las variaciones climáticas, Chile y Patagonia. Moy et al. (2009) reportaron altos valores podrían permitir el desarrollo de largas reconstrucciones de correlación entre los vientos zonales y la precipitación hidroclimáticas en el centro-sur de Chile y en toda la eco- anual (r > 0,5) de Puerto Montt (41º 30’ S y 73º 7’ O), utili- región valdiviana, favoreciendo la evaluación de los cam- zando el periodo 1983 - 2003. La estación de Puerto Montt bios en el clima reciente y su potencial efecto sobre los presenta además una fuerte correlación (r = 0,71, P < 0,001) ecosistemas de la zona. Esta información puede ser valio- con la estación de Valdivia (Isla Teja) en un periodo de sa especialmente para el desarrollo de modelos climáticos 93 años (ver figura 1A), lo cual sugiere una similar influen- predictivos y adaptativos en la región, especialmente ante cia de estos vientos sobre la precipitación de Valdivia. riesgos de sequías. Influencia de forzantes climáticos de gran escala sobre Cambios en la precipitación de Valdivia: tendencias y va- la precipitación de Valdivia. Las relaciones entre la pre- lores extremos. La tendencia de reducción de las precipi- cipitación de Valdivia y los forzantes climáticos de gran taciones en el periodo anual fue significativa durante el pe- escala que afectan el clima de la región no fueron muy cla- riodo 1901 - 2005 (Mann-Kendall; P < 0,01). Esta tenden- ras, presentando correlaciones significativas pero débiles cia ya ha sido descrita en otros estudios que han analizado (P < 0,05). Forzantes climáticos originados en bajas lati- la precipitación en Chile, demostrando que la estación de tudes, como ENSO, y en medias y altas latitudes polares, Valdivia junto a otras estaciones presentan marcadas ten- como AAO, presentan un efecto mixto en el clima de la dencias decrecientes durante las últimas décadas (Quinta- región (Garreaud et al. 2009). En esta zona, ambos for-

197 BOSQUE 34(2): 191-200, 2013 Cambios en la precipitación de Valdivia zantes se encuentran en el límite de su influencia climática Efectos de la reducción de precipitaciones en ecosistemas directa, más fuerte en zonas tropicales y subtropicales en boscosos de la región. En la ecorregión valdiviana, varias el caso de ENSO (e.g. clima mediterráneo en Chile), y en de las especies arbóreas que crecen a mayor altitud y en ex- la zona austral y polar del hemisferio Sur en el caso del tremos de gradientes ambientales, como son A. araucana, AAO (e.g. clima templado en Chile). Nothofagus pumilio (Poepp. et Endl.) (lenga; distribución Las correlaciones mensuales obtenidas entre la precipi- norte), Austrocedrus chilensis, han mostrado una reduc- tación y los forzantes climáticos indicarían que la actividad ción de sus tasas de crecimiento, especialmente en sitios de ENSO influye en la precipitación de la mayoría de las áridos (Lara et al. 2005, Le Quesne et al. 2006, Christie estaciones del año. Sin embargo la Oscilación Antártica in- et al. 2011, Mundo et al. 2012). También especies propias fluiría mayormente sobre la precipitación de fines de verano de sitios húmedos, como Pilgerodendron uviferum, han (marzo) y especialmente de los meses de otoño. La inversa mostrado reducción en sus tasas de crecimiento asociada a y significativa relación entre la precipitación de Valdivia y el la disminución de precipitaciones en el centro-sur de Chi- AAO concuerdan con los resultados mostrados por Garreaud le (Lara et al. 2008). Cambios en las tasas de crecimien- et al. (2009) en esta latitud (~ 40º S). En adición, Lara et al. to en forma sostenida pueden modificar la productividad (2008) también mostraron una relación significativa entre el neta de los ecosistemas modificando a su vez el régimen aumento de la fase positiva del AAO y la reducción en las de nutrientes y la disponibilidad de recursos para animales descargas del Río Puelo (42º S) durante las últimas décadas. e insectos. Los mismos autores sugieren una fuerte influencia de este El efecto de la reducción de precipitaciones también forzante en la variación de baja frecuencia del caudal. Esto puede observarse en bosques de bajas elevaciones. Una indicaría que posiblemente el AAO controle mayormente la reducción en las poblaciones de roedores nativos en el variación de baja frecuencia de la precipitación de Valdivia, Bosque Experimental San Martín, ubicado a 15 km de la sin embargo, la escasa longitud de la serie del AAO (post- ciudad de Valdivia, ha sido asociada a un efecto de “seca- 1948) no ha permitido su evaluación en el largo plazo. Futu- miento” de parches de bosque por reducción de precipita- ros estudios podrían evaluar las relaciones entre la precipitaciones y aumento de la fragmentación en zonas cercanas ción y las nuevas reconstrucciones de la Oscilación Antártica a la ciudad de Valdivia (Murúa et al. 2005). Corroborando a partir de anillos de árboles (Villalba et al. 2012). Contraria- este patrón, en este mismo bosque, resultados prelimi- mente, en el caso de ENSO, la relación negativa y significati- nares del registro de 27 años de producción de semillas va obtenida entre el índice SOI y las estaciones invierno, pri- indican que especies como Nothofagus obliqua (Mirb.) mavera y también otoño, confirmarían una fuerte presencia Oerst (roble) y Aextoxicon punctatum (Ruiz. et Pavón.) de la actividad del forzante, el cual podría estar modulando (olivillo) podrían estar viendo disminuida su capacidad mayormente la variabilidad interanual (alta frecuencia) de la reproductiva asociado a la reducción de precipitaciones precipitación en la zona, como ha sido sugerido por varios en la región. autores (Montecinos y Aceituno 2003, Garreaud et al. 2009). Finalmente, la reducción de precipitaciones y el au- No obstante, es posible que ambos forzantes actúen de forma mento de sequías extremas pueden afectar el régimen de semi-estacionaria, manteniendo un efecto dinámico sobre disturbios en ecosistemas ubicados a distintas elevaciones los centros de presiones, especialmente en medias latitudes. dentro de la región. El control climático sobre estos re- Esto también explicaría que una mayor recurrencia de la fase gímenes se puede observar en el norte de Patagonia (42º El Niño de ENSO post-1976 podría asociarse en parte el au- S), en la vertiente oriental de Los Andes, en donde las mento de valores extremos de bajas precipitaciones al final variaciones en la frecuencia de sequías extremas se han del siglo XX. La actividad de ENSO ha sido responsable vinculado con episodios de mortalidad de A. chilensis, de los valores más anómalos según varios de los registros mientras periodos húmedos se han vinculado con aumen- instrumentales a lo largo de Chile (Montecinos y Aceituno to del establecimiento de esta especie (Villalba y Veblen 2003, Garreaud et al. 2009). No obstante, la variabilidad de 1998). Otras grandes consecuencias que podría traer con- las precipitaciones de Valdivia podría estar condicionada sigo el aumento de sequías extremas en la zona son la por la influencia combinada de ambos forzantes climáticos. mayor frecuencia de incendios forestales y el tamaño del Análisis regionales del clima de Sudamérica indican que el área afectada, la cual podría generar daños severos en AAO generaría una fuerte modulación en la señal produci- los ecosistemas boscosos y áreas silvestres más vulnera- da por ENSO sobre la precipitación, lo cual vuelve aun más bles de esta porción de la ecorregión valdiviana. Análisis compleja una interpretación separada del efecto de estos for- recientes en extensas redes de cronologías de ancho de zantes sobre la precipitación (Garreaud et al. 2009). En la anillos del hemisferio sur, han detectado anomalías en el precipitación de Valdivia, parece ser que el incremento de crecimiento de varias especies arbóreas en bosques de valores extremos negativos registrados en la segunda mitad Chile, Argentina, Nueva Guinea y Tasmania, lo cual pa- del siglo XX estaría relacionado con una combinación en- recería explicarse por cambios recientes en las presiones tre un incremento en la señal de la Oscilación Antártica y atmosféricas entre altas y medias latitudes en el hemis- una predominancia de la fase El Niño dentro de la actividad ferio sur y su efecto sobre los vientos del Oeste (Villalba ENSO en las últimas décadas (Garreaud et al. 2009). et al. 2012).

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CONCLUSIONES impacts in South America. Climatic Change 92:389-416. DOI 10.1007/s10584-008-9470-5. Un decrecimiento significativo en la precipitación Aravena JC, B Luckman. 2009. Spatio-temporal rainfall patterns anual, la estación de otoño y los meses de abril y septiem- in Southern South America. International Journal of Cli- bre han sido identificados entre 1901 - 2005, sugiriendo matology 29: 2106-2120. Christie DA, J Boninsegna, M Cleaveland, A Lara, C Le Que- una extensión de las condiciones estivales y una mayor sne, M Morales, M Mudelsee, D Stahle, R Villalba. 2011. concentración de la precipitación en invierno. Además, Aridity changes in the Temperate-Mediterranean transition gracias al llenado de información entre 1880 - 1899, uti- of the Andes since AD 1346 reconstructed from tree-rings. lizando información instrumental y anchos de anillos de Climate Dynamics 36: 1505-1521. A. Araucana se ha registrado que la reducción de la preci- Holmes R, C Stockton, V LaMarche. 1979. Extension of river pitación en Valdivia ocurre al menos desde el siglo XIX. flow records in Argentina from long tree-ring chronologies. La precipitación de otoño se relacionó negativamente con Journal of the American Water Resources Association 15: la Oscilación Antártica en la misma estación del año y a 1081-1085. nivel mensual con los meses de febrero y marzo, indicando Holmes R. 1983. Computer-assisted quality control in tree-ring una mayor permanencia de altas presiones en la zona de dating and measurement. Tree-Ring Bulletin 43: 69-75. Valdivia durante finales del verano y otoño. La actividad Garreaud R, M Vuille, R Compagnucci, J Marengo. 2009. Pre- sent-day South American climate. Palaeogeography, Pa- de El Niño Oscilación del Sur (índice SOI) presentó co- laeoclimatology, Palaeoecology 281: 180-195. rrelaciones negativas y significativas con la precipitación Lara A, R Villalba, A Wolodarsky-Franke, JC Aravena , B Luc- de Valdivia, excepto en verano. Los valores extremos de kmann, E Cuq. 2005. Spatial and temporal variation in todas las estaciones del año fueron mayormente positivos Nothofagus pumilio growth at tree line along its latitudinal durante los primeros 50 años del siglo XX, en comparación range (35° 40’-55° S) in the Chilean Andes. Journal of Bio- a la segunda mitad del siglo en la cual fueron mayormente geography 32: 879-893. negativos, indicando un aumento de aridez en la región. Lara A, R Villalba, R Urrutia. 2008. A 400-year tree-ring record of Los dos patrones identificados en el análisis de la esta- the Puelo River summer-fall streamflow in the Valdivian Ra- ción de Valdivia, tanto el decrecimiento significativo de la inforest eco-region, Chile. Climatic Change 86 : 331-356. precipitación durante todo el año pero especialmente en la Le Quesne C, D Stahle, M Cleaveland , MD Therrell, JC Ara- estación de otoño (prevalencia de condiciones estivales), vena, J Barichivich. 2006. Ancient Austrocedrus treering chronologies used to reconstruct central Chile precipitation como el incremento en la frecuencia de sequías extremas variability from a.d. 1200 to 2000. Journal of Climate 19: en la región, sugieren focalizar estudios futuros hacia la 5731-5744. evaluación de la respuesta de distintos componentes de los Luebert F, P Pliscoff. 2006. Sinopsis bioclimática y vegetacional ecosistemas boscosos de la zona a este tipo de variaciones de Chile. Valdivia, Chile. Universitaria. 316 p. climáticas. Una mayor cantidad de información específica Montecinos A, P Aceituno. 2003. Seasonality of the ENSO-Re- acerca de estas relaciones ayudará a generar una evalua- lated Rainfall Variability in Central Chile and Associated ción más clara y compleja de los potenciales efectos de los Circulation Anomalies. Journal of Climate 16: 281 - 296. cambios climáticos actuales y proyectados para la región. Moy C, P Moreno, R Dumbar, M Kaplan, JP Francois, R Villal- ba, T Haberzettl. 2009. Climate change in Southern South AGRADECIMIENTOS America during the last two Millennia. In Vimeux F, F Silvestre, M Khody eds. Past Climate Variability in South America and Surrounding Regions. Springer. p. 353 - 395. Los autores agradecen a Robert Brummer del insti- Mundo I, MH Masiokas, R Villalba, M Morales, R Neukom, C tuto de Geociencias de la Universidad Austral de Chile Le Quesne, RB Urrutia, A Lara. 2012. Multi-century tree- (UACh) por la información climática suministrada. Por ring based reconstruction of the Neuquén River streamflow, sus sugerencias para mejorar este trabajo, se agradece a: northern Patagonia, Argentina. Climate of the Past 8: 815- Trevor Walter, Rocío Urrutia, Duncan Christie, Carlos Le 829. Quesne, Horacio Samaniego y a dos revisores anónimos. Murúa R, L González, M Briones. 2005. Cambios en el ensam- También a Mauro E. 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Recibido: 10.08.12 Aceptado: 21.06.13

200 BOSQUE 34(2): 201-209, 2013 DOI: 10.4067/S0717-92002013000200009

Desarrollo de una guía de manejo de la densidad en bosques de segundo crecimiento de roble (Nothofagus obliqua) en la región del Biobío

Stand density management diagrams for roble (Nothofagus obliqua) in the Biobío Region, Chile

Burkhard Müller-Using a*, Rolando Rodríguez b, Pablo Gajardo b

*Autor de correspondencia: a Universidad de Concepción, Facultad de Ciencias Forestales, casilla 160-C, Concepción, Chile, [email protected] b Corporación Nacional Forestal - CONAF, Barros Arana 215, 2º piso, Concepción, Chile.

SUMMARY

This study developed a stand density management diagrams using an allometric size-density relationship, based only permanent plots from the Biobío region and to provide a regional tool to allow a better quantitative control of the intermediate cut in roble (Nothofagus obliqua). We used 20 fragments of pure roble located at different environments in the region of Biobío. To get mortality initiation line and the maximum stand production initiation line, were used theoretical estimates of relative density of 0.60 and 0.40 respectively in relation to the maximum size-density line. In our study, the slope of size-density relationships and maximum size- density line differs significantly from the value determined by other studies developed for roble in the country. Furthermore, the slope of size-density relationships was more negative in the Biobío region for roble, and is indicative of lower growth rates and lower site productivity. It justifies develop models of stand density management diagrams considering specific ecological zones for the same species; furthermore it is necessary to standardize methodologically these studies.

Key words: allometry, size-density relationship, roble, thinning, Nothofagus.

RESUMEN

Se desarrolló un diagrama de densidad utilizando la relación alométrica tamaño-densidad, basado en parcelas temporales provenientes de la región del Biobío y que permite aportar una herramienta de índole regional para la planificación y control de las cortas intermedias en renovales de roble (Nothofagus obliqua). Para ello, se establecieron 20 unidades muestrales en fragmentos de renovales puros de roble, localizados en distintos ambientes de la región del Biobío. Para la obtención de la línea de inicio de la mortalidad y de máxima producción del rodal, se utilizaron estimaciones teóricas de densidad relativa de 0,60 y 0,40 respectivamente en relación a la línea de más alta densidad. Este estudio, presentó diferencias significativas en la pendiente de la relación alométrica tamaño-densidad y la línea de más alta densidad con respecto a otros trabajos desarrollados para roble en el país. Además, la mayor pendiente negativa, indica menores tasas de crecimiento de roble, debido a calidades de sitio inferiores. Por ello, se justifica desarrollar modelos de diagramas de densidad considerando zonas ecológicas específicas para una misma especie, además es necesario homogenizar metodológicamente estos estudios. Se sugiere, bajo la premisa de no intervenir bajo el límite del 0,4 de la línea máxima densidad, que no parece admisible efectuar más de dos raleos dentro del período de una década.

Palabras clave: alometría, relación tamaño-densidad, roble, raleo, Nothofagus.

INTRODUCCIÓN El manejo de la densidad del rodal, constituye una de las herramientas más efectivas para que los silvicultores puedan Chile posee 13.599.610 ha de bosques nativos, de alcanzar un amplio rango de objetivos de manejo, puesto que las cuales el tipo forestal roble-raulí-coigüe comprende mejoran los atributos del rodal, al estar altamente influencia- 1.468.476 ha. A su vez, la región del Biobío posee 768.553 ha dos por la densidad (Farnden 1996). En efecto, la densidad es de bosques nativos de las cuales 480.840 ha pertenecen a una variable del rodal que permite predecir algunos de estos este tipo forestal (CONAF 2011). Dada la magnitud de su atributos como la forma de los árboles, su tasa de crecimiento superficie, las perspectivas de recuperación del bosque, las y mortalidad, constituyendo el mejor indicador de la integridad posibilidades de manejo y su potencial económico, lo con- ecológica de un bosque o rodal. Además, el raleo al regular la vierten en uno de los más relevantes en Chile y en la región densidad del rodal, permite minimizar la competencia (Dean del Biobío. Considerando estos aspectos y los distintos es- y Baldwin 1993) y concentrar el crecimiento en árboles selec- tados de desarrollo que presenta, el raleo de renovales es cionados para la producción de madera, asegurar la estabilidad la práctica silvícola más utilizada por los propietarios de del rodal e incrementar la productividad del rodal o del bos- bosques nativos. que; objetivos que comparten la mayoría de los silvicultores.

201 BOSQUE 34(2): 201-209, 2013 Diagrama de manejo de densidad en roble

El diseño de las intervenciones silvícolas y particular- Por otra parte, Kira et al. (1953) y Yoda et al. (1963), mente del raleo, requiere conocer la dinámica del crecimien- investigadores japoneses que no conocieron la ley formula- to de las especies y su tolerancia a la sombra, característi- da por Reineke (1933), en su investigación encontraron la cas que inciden en el comportamiento competitivo. Ello es línea límite de autorraleo, en la siguiente expresión: necesario conocerlo porque: i) altas densidades reducen el crecimiento de los árboles individuales, en tanto que a muy l n ( m ) = b − 3 / 2 * l n ( N ) [2] bajas densidades el rodal sub-utiliza los recursos del sitio, ii) la competencia afecta la distribución de los recursos del Donde: sitio, entre árboles individuales de la misma especie o entre ln (m) = peso promedio de la planta (kg) especies, por lo cual, conociendo sus exigencias y la dispo- ln (N) = densidad del rodal (árboles ha-1) nibilidad de los recursos del sitio para las distintas especies, se puede ajustar la densidad del rodal para equilibrar mejor En efecto, de acuerdo con un estudio en plantas her- la demanda y oferta de los recursos del sitio, optimizando la báceas formularon la ley de autorraleo, que describe la productividad y, iii) la productividad no sólo depende de la relación entre el peso promedio (m) de una planta y la den- cantidad de volumen producido para un tiempo dado, sino sidad (N) en plantas herbáceas coetáneas creciendo bajo también, de la conformación de los productos y el valor que condiciones naturales (Pretzsch 2002). Sin embargo, de les da el mercado. De esta forma, procurar el desarrollo de acuerdo con Pretzsch (2002), es posible hacer una transi- menos árboles, pero de calidades y dimensiones aptas para ción desde la ley de Yoda et al. (1957 y 1963) a la ley de elaboraciones más nobles, conduce a una mayor productivi- densidad de Reineke, si la masa m en la forma que la pre- dad que un manejo con más árboles de calidades inferiores. senta Kira et al. (1953) y Yoda et al. (1963), es sustituida El crecimiento de un rodal en particular, se explica por el diámetro cuadrático medio dg. por los factores luz, agua y nutrientes. En efecto, para su En esta relación alométrica existe una línea superior de desarrollo, cada árbol utiliza estos recursos hasta que el autorraleo o línea límite que marca el máximo posible de crecimiento puede ser limitado de acuerdo a la ley de Lie- la densidad de una especie de tamaño o peso determinado big o ley del mínimo y la ley de compensación, que deter- en masas puras coetáneas. La ley de Reineke ha adquiri- minan el espacio de crecimiento. Si el espacio de creci- do una importancia considerable para la cuantificación y miento no es ocupado por ninguna otra planta, éste puede control de la densidad de la masa y la modelación del de- quedar disponible completamente para una planta en par- sarrollo del rodal en estado puro (Pretzsch 2002) y mixto ticular, lo cual ocurre en las primeras etapas de desarrollo (Puettmann et al. 1992). A su vez, Reineke (1933) utilizó de un rodal, como es la situación posterior a un disturbio el coeficiente alométrico b = -1,605 para desarrollar su ín- o plantación. Cuando las plantas han completado el espa- dice de densidad de rodal (IDR), que describe la densidad cio de crecimiento disponible, comienza la competencia de los rodales con las variables de rodal dg y N . Calcu- con otras plantas, variando las formas en que cada especie lando el número de árboles en rodales relacionados con sobrevive mediante ventajas competitivas y tratando de el diámetro medio de 25 cm (10 pulgadas), el IDR queda desarrollarse a expensas de otras plantas. En esta etapa definido de acuerdo con Pretzsch y Biber (2005) como: de competencia plena del desarrollo del rodal, se iniciará el auto-raleo, en que el número de plantas (N) por unidad IDR = N (25/dg)-1,605 [3] de superficie se reducirá, aproximadamente de acuerdo a la ley de Reineke (1933) o de Yoda et al. (1963). La aplicación de la ley de Reineke (1933) o de Yoda Al respecto, Pretzsch y Bieber (2005) reportan que et al. (1963) ha permitido la construcción de diagramas Reineke (1933) en su intento por encontrar una adecuada de manejo de la densidad de rodales, que se constituye expresión de la densidad del rodal, independientemente de en uno de los métodos más eficientes de planificación y la calidad del sitio y edad, en base a datos recopilados en el manejo silvicultural de la densidad del rodal en bosques noreste de Estados Unidos, desarrolló, para varias especies coetáneos. Estos diagramas fueron introducidos por inves- una expresión alométrica, que se basa en la relación entre el tigadores japoneses y norteamericanos (Ando 1968, Drew diámetro cuadrático medio (dg) y la densidad (número de y Flewelling 1977) y han tenido una amplia repercusión árboles por unidad de área), para rodales coetáneos y a plena en el desarrollo e implementación de esquemas silvícolas densidad, en que la línea de autorraleo queda definida como: para diversas especies, calidades de sitio y objetivos de manejo (Dean y Baldwin 1993). l n ( N ) = a − 1 , 605 * l n ( d g ) [1] En Chile, para la especie roble (Nothofagus obliqua Mirb.), tal como se presenta en bosques secundarios en Donde: estados tempranos de su desarrollo sucesional, se han pro- ln (N) = densidad del rodal (árboles ha-1) puesto diagramas de densidad definidas por su respectiva a = intercepto de la regresión línea de más alta densidad como, por ejemplo, Gezan et al. ln (dg) = diámetro cuadrático medio (cm) expresado como (2007). Estos autores, se basan en el amplio material que logaritmo natural tienen su centro de origen en las regiones de La Araucanía,

202 BOSQUE 34(2): 201-209, 2013 Diagrama de manejo de densidad en roble

Los Ríos y Los Lagos, con el cual se elaboró un modelo te: el sector del secano costero, el sector seco interior, la de crecimiento para renovales de roble con y sin participa- Depresión Intermedia y las estribaciones andinas. La Cor- ción de la especie raulí (Nothofagus nervosa (Phil.) Dim. dillera de la Costa al sur del río Biobío, presenta un aspec- et Mil); sin embargo, para estos diagramas se ha extrapo- to de bloque macizo y elevado y se denomina cordillera lado su uso a las regiones centro-sur (regiones del Maule y de Nahuelbuta. La variedad de climas y los suelos de cada Biobío), por lo cual, en la práctica no han sido utilizados, una de estas zonas agroclimáticas determinan los posibles debido a que las exigencias respecto a la densidad que per- usos de la tierra y su capacidad productiva. mite un raleo, son demasiado altas en estas regiones en que se acentúa el clima mediterráneo. Colección de los datos. Para desarrollar la toma de mues- Mediante estos diagramas se pueden definir la oportu- tras se localizaron 20 fragmentos de bosques de roble, nidad e intensidad de intervenciones de raleo. Sin embargo, entre latizales y fustales, distribuidos sobre la región del aplicándolos a diversos rodales de la región del Biobío, se Biobío, que representaran: i) la apariencia de una completa mostraron insatisfactorios en la mayoría de los casos, ya ocupación del sitio, ii) un estado no alterado por interven- que, insinuaron no ralear en casos en que el cierre de copas ción antrópica y, iii) la presencia de árboles muertos para indicaban la necesidad de ampliar el espacio de crecimien- verificar la condición de autorraleo. La localización de to y de esta forma incentivar el desarrollo diamétrico de los fragmentos se distribuyeron en diferentes condiciones los árboles, que estaba obviamente retardado. De esta for- ecológicas: Cordillera de la Costa, Cordillera de Nahuel- ma, surgió la sospecha que los diagramas usados reflejaban buta, Depresión Intermedia y precordillera andina. El es- mejor las condiciones de sitio de la región sur de la distri- tado no alterado de los fragmentos seleccionados se com- bución natural de roble, que la región centro-sur. probó en terreno mediante la ausencia de tocones u otros En el presente trabajo, se postula que la región del Bio- rasgos de extracciones anteriores y mediante entrevistas bío tiene condiciones de sitios diferentes a las regiones del con personal forestal que conocía el historial forestal del sur, influenciando la relación alométrica tamaño-densidad, respectivo fragmento. Se estableció una parcela en cada por lo cual, los diagramas de densidad debieran mostrar fragmento, las que variaron en superficie de 200 a 400 2m , diferencias que afectan los esquemas de raleo, de acuerdo considerando que los fragmentos remanentes de bosques a lo señalado por Pretzsch (2002), que entre otros autores de roble sin intervención antrópica son pequeños y con su- pone en duda la independencia la relación tamaño-densi- perficies entre 0,5 y 5 ha aproximadamente. Los paráme- dad del sitio. tros dasométricos de estos fragmentos sirvieron como base Los actuales métodos de control de la densidad, para de datos para derivar la línea de más alta densidad. En cada el manejo de renovales de Nothofagus spp., no conside- parcela se midieron todos los árboles vivos con un DAP raron las particularidades ambientales y de suelos que se > 5 cm. Además, a tres árboles, entre dominantes y co-do- presentan dentro del área de distribución de estas especies. minantes, se les determinó la edad mediante la obtención De esta forma, se prescriben densidades mínimas a partir de un tarugo (cuadro 1). de las cuales, se permiten intervenciones de raleo. Al igual que en el caso de diagramas de densidad, existen indicios Construcción de la guía de manejo de la densidad. Para que estas normas no concuerdan con los niveles densidad construir el diagrama de manejo de la densidad, se utilizó el mínima en terreno en la zona centro-sur (Nawrath 2001). procedimiento de Saunders y Puettmann (2000), en que es Ambas situaciones, condujeron a los autores de este necesario distinguir las líneas que se ilustran en la figura 1. trabajo, a desarrollar un diagrama de densidad basado en Línea biológica absoluta o de máxima densidad A (tamaño- material proveniente exclusivamente de la región del Bio- densidad), representa la parcela en que se puede extraer bío, que permita aportar una herramienta de índole más la máxima área basal para una densidad dada. La línea B regional para un mejor control cuantitativo de las cortas define el inicio de la mortalidad por competencia, la línea intermedias en renovales de roble. C representa la optimización de la producción del rodal y la línea D, representa la subocupación del sitio (figura 1). MÉTODOS Para obtener el diagrama de manejo de densidad que Área de estudio. La región del Biobío cuenta con 36.929 km2 representa la situación promedio, se estableció la relación y se extiende desde los 36° 00’ hasta los 38° 30’ S y desde tamaño-densidad a partir de la relación alométrica de Rei- los 71° 00’ O hasta el Océano Pacífico. Desde el punto neke (1933), para lo cual, se asignaron los respectivos diá- de vista climático, la región marca la transición entre los metros cuadráticos medios a las correspondientes densida- climas templados secos de la zona central de Chile y los des de cada parcela y graficando los resultados se originó climas templados lluviosos que se desarrollan inmediata- una nube de puntos que describe las relaciones diámetros mente al sur del río Biobío. Las precipitaciones fluctúan cuadráticos medios/densidad encontradas en el universo entre los 1.200 y 2.000 mm al año. La Cordillera de Los estudiado. Esta nube de puntos sólo permite construir una Andes y la Cordillera de la Costa hacia el oeste definen línea de regresión que representa el promedio, puesto que cuatro áreas agro-climáticas distribuidas longitudinalmen- un subconjunto de los puntos excede esta línea y es proba-

203 BOSQUE 34(2): 201-209, 2013 Diagrama de manejo de densidad en roble

Cuadro 1. Estadísticos descriptivos de las parcelas muestreadas, N: densidad (número de árboles por hectárea), AB: área basal (m2 por hectárea), dg: diámetro cuadrático medio (cm), E: edad (años), n: número de parcelas en rodales de roble, en la región del Biobío. Descriptive statistic of available plots, N: stand density (number of individuals per hectare), AB: basal area (m2 per hectare), dg: quadratic mean stand diameter at breast height (cm), E: age (years), n: number of plots in stand of roble, in the Biobío Region. Parámetro n Mínimo Media Máximo Desviación estándar N 20 475,0 1.783 4.100 1.061 AB 20 32,4 41,1 54,3 5,5 dg 20 10,2 19,4 31,8 5,9 E 60 9,0 34,0 62,0 10,9

2,8

2,6

2,4

2,2 2,0 A 1,8

1,6 B

1,4 C

1,2

1,0 A Línea tamaño-densidad máxima 0,8 B Línea de inicio de la mortalidad por competencia 0,6

Ln Diámetro Cuadrático Medio (cm) Medio Cuadrático Diámetro Ln C Línea de optimización de la producción del rodal 0,4 D Línea de sub-ocupación del sitio D 0,2

0,0 4,85,05,25,45,65,86,06,26,46,66,87,07,27,4 Ln Densidad (árboles/ha)

Figura 1. Diagrama de manejo de la densidad. Las líneas A, B y C tienen densidades relativas de 1,00; 0,60 y 0,40, respectivamente (adaptado de Saunders y Puettmann 2000). El rectángulo que se conforma entre las líneas B y C representa la zona de manejo silvícola. Density management diagram. Lines A, B and C show relative densities of 1.00; 0.60 and 0.40, respectively (adapted from Saunders and Puetmann 2000). Space between line B and C indicates silvicultural management zone.

ble que se encuentren más fragmentos, no detectados en el Además, optar por un nivel más alto de probabilidad, área de estudio, que también exceden esta línea. como por ejemplo 95 %, significaría orientar el diagrama Para obtener la línea de máxima densidad, se modificó de densidad, por un par de puntos de posición excepcio- el intercepto de la ecuación, para lo cual, se utilizó el lími- nalmente alto en el sistema de coordenadas, debido a una te de confianza de predicción para una nueva observación combinación de factores del sitio que no constituye un pa- cuando el parámetro a es conocido con un nivel de proba- trón razonable, sino que para sitios excepcionales. bilidad del 68 % (Neter et al. 1983). Por ello, cuando los De acuerdo con Powell (1999), es recomendable para parámetros son conocidos en una distribución normal, los rodales coetáneos existentes, utilizar la línea de máxima límites de predicción del intervalo de confianza para el valor densidad observada para una especie en particular, como

esperado (E(Yh)), con un nivel de confianza (1 - α), es (Neter es el caso de este estudio. Por tanto, como el concepto de et al. 1983): manejo implica evitar la mortalidad de árboles de clases de copa inferiores, la obtención de la línea de inicio de la [4] mortalidad y el límite inferior de la zona óptima de ma- � �� 2 204 BOSQUE 34(2): 201-209, 2013 Diagrama de manejo de densidad en roble nejo del rodal, se obtuvo utilizando estimaciones teóricas Se definieron tres niveles de abertura de copas: cerrado a de densidad relativa de 0,60 y 0,40 respectivamente, de la semicerrado, cerrado con huecos y semicerrado a semia- línea de máxima densidad (Drew y Flewelling 1977, Farn- bierto. A su vez, se definieron tres niveles de línea de den- den 1996, Powell 1999, Saunders y Puettmann 2000). sidad: mayor de 0,5, entre 0,4 y 0,5 y menor de 0,4. En Asimismo, la curva de área basal máxima corresponde cada rodal, se compararon cada nivel de abertura de copas a la curva de máxima densidad, esto es, cuando es 1,00. Se y su respectivo nivel de densidad. En caso de coincidencia calculó como: se registraron como casos de acierto y, en caso contrario de no acierto del diagrama de densidad.

2 [5] RESULTADOS π Nmax b ABmax ��40.000 Nmax �exp �amax �� El modelo de ajuste para la relación tamaño-densidad En que es el intercepto de la regresión para la relación para roble, resultó con una alta capacidad de explicación de la tamaño-densidad cuando la curva es 1,00. De la misma proporción de varianza explicada por el modelo (R2 = 0,952 forma, las áreas basales en las líneas de inicio de la mor- y P ≤ 0,0001) y las pruebas realizadas en los residuos de- talidad y de máxima producción del rodal, se obtuvieron tectaron independencia y normalidad en su distribución. Los utilizando estimaciones teóricas de densidad relativa de resultados del modelo se presentan en el cuadro 2. De esta 0,60 y 0,40, respectivamente (Farnden 1996, Saunders y forma, la ecuación es: Puettmann 2000). [7] Estimación del índice de densidad del rodal (IDR). La base para calcular el IDR es la relación entre la densidad ��SinN� embargo,� �� en �este �� modelo � se �� observó�dg� un subcon- esperada del rodal (N) y el diámetro cuadrático medio junto de parcelas que se ubican sobre la línea de densidad (dg), se estimó bajo la relación siguiente (Pretzsch 2002): máxima en el diagrama. De acuerdo a la metodología descrita anteriormente, el intercepto del modelo para roble en [6] la zona centro-sur, basado en los datos disponibles, se co-

�� rrigió considerando la probabilidad de encontrar un frag- IDRComo�� ya�� ha� 25sido� informado, de acuerdo con la rela- mento con una mayor densidad que las encontradas en las ción alométrica de Reineke (1933), el parámetro b tomó parcelas estudiadas. Por tanto, la función tamaño-densidad un valor original de -1,605. Sin embargo, este valor no se máxima (Nmax) es: puede considerar como absoluto para todas las poblaciones biológicas (Pretzsch 2002), el valor de b, se obtuvo de [8] la relación tamaño-densidad determinada en este estudio. Las estimaciones de parámetros se obtuvieron median- ��EsN�� así �que� ��el diagrama � ��de densidad � �� resultante�dg� se cons- te el procedimiento de modelos lineales generales de SAS truyó con la nueva línea de máxima densidad que se pre- Versión 8 (SAS Institute 1999). senta en la figura 2. A partir de la función tamaño-densidad, se obtuvieron los valores para la línea de densidad Validación del diagrama en terreno. Para la validación del máxima, línea de inicio de la mortalidad y la densidad de diagrama de densidad, se desarrolló una matriz que rela- máxima producción del rodal (figura 3, cuadro 3). Del cionó la cobertura de copas, estimada en terreno en base mismo diagrama de densidad, se obtuvieron los valores de al esquema de descripción narrativa descrita por Muller área basal máxima y mínima a dejar en rodales de roble Using et al. (2013) con la línea de densidad obtenida por (cuadro 4). Finalmente, el valor de máximo de IDR obte- el diagrama, utilizando parcelas de 10 rodales distintos. nido fue de 980,2 (árboles ha-1).

Cuadro 2. Coeficientes de la regresión lineal (los valores de N y dg fueron transformados a logaritmos naturales) para la relación tamaño-densidad en rodales de roble, en la región del Biobío. Coefficients of the linear regression (values ofN and dg were transformed into natural logarithmic) for size-density relationship in stand of roble, in the Biobío Region. Parámetro Valor Error estándar I.C. I.C Valor -95,00% +95,00% PLnN Intercepto 12,9675 0,299705 12,33785 13,59716 0,000000 b -1,93341 0,102004 -2,14771 -1,7191 0,000000 Nota: IC es el intervalo de confianza para un 95%.

205 BOSQUE 34(2): 201-209, 2013 Diagrama de manejo de densidad en roble

8,8 Línea del modelo de regresión Línea de máxima densidad 8,4 ) -1

8,0

7,6

7,2 Ln Densidad (árboles ha Ln (árboles Densidad

6,8

6,4

6,0 Figura 3. Diagrama de densidad en rodales de roble en la región 2,2 2,4 2,6 2,8 3,0 3,2 3,4 3,6 del Biobío. Ln Diámetro cuadrático medio (cm) Density management diagram, in stand of roble, in the Biobío Region. Figura 2. Ajuste del modelo de Reineke (1933) entre el diáme- tro cuadrático medio (dg) y la densidad del rodal (N) en rodales roble, región del Biobío (la línea segmentada es el límite de confianza del modelo de regresión). Cuadro 4. Área basal máxima y mínima sugerida a dejar en Reineke´s (1933) fitted model between quadratic mean stand rodales de roble, región del Biobío. diameter at breast height and stand density in stand of roble, in the Biobío Maximum and minimal basal area residual suggested in Region (segmented line is the confidence band for regression line). stands of roble, in the Biobío Region. dg Área basal Área basal máxima Área basal mínima (cm) (m2 ha-1) (m2 ha-1) (m2 ha-1) Cuadro 3. Valores de la línea densidad máxima, línea de inicio 100% 60% 40% de la mortalidad y la densidad de máxima producción del rodal 10 45,27 27,16 18,11 en relación al diámetro cuadrático medio en rodales de roble, re- 12 45,82 27,49 18,33 gión del Biobío. Values of maximum-size density line values, the mortality 14 46,29 27,78 18,52 initiation line and maximum stand production line in stand of roble, in 16 46,71 28,02 18,68 the Biobío Region. dg Máxima Densidad de Densidad de máxima 18 47,07 28,24 18,83 (cm) densidad inicio de la producción del rodal 20 47,41 28,44 18,96 -1 -1 (árboles ha ) mortalidad (árboles ha ) 22 47,71 28,62 19,08 (árboles ha-1) 24 47,98 28,79 19,19 10 5.764 3.458 2.305 12 4.051 2.431 1.621 26 48,24 28,94 19,30 14 3.007 1.804 1.203 28 48,48 29,09 19,39 16 2.323 1.394 929 30 48,70 29,22 19,48 18 1.850 1.110 740 32 48,91 29,35 19,57 20 1.509 905 604 34 49,11 29,47 19,64 22 1.255 753 502 36 49,30 29,58 19,72 24 1.061 636 424 38 49,48 29,69 19,79 26 909 545 363 40 49,64 29,79 19,86 28 787 472 315 30 689 413 276 32 608 365 243 Validación en terreno. El modelo utilizado para la valida- 34 541 325 216 ción del diagrama de densidad, demostró que en terreno 36 484 291 194 presentó una alta tasa de aciertos (cuadro 5). Se aprecia 38 436 262 174 que de 10 rodales validados, el diagrama de densidad tuvo 40 395 237 158 nueve aciertos y sólo un desacierto.

206 BOSQUE 34(2): 201-209, 2013 Diagrama de manejo de densidad en roble

Cuadro 5. Matriz de validación en terreno del diagrama de riamente de bosques remanentes sin alteración evidente, densidad. como evidencia la ausencia de tocones y patrones de mor- Validation matrix of density diagram in the field. talidad evidente de individuos suprimidos, en los que no Abertura Línea de densidad Aciertos No aciertos se indica si las parcelas provienen de un solo fragmento de copas del diagrama de bosque o si se obtienen más parcelas de un mismo frag- 1 2 3 mento. Por ello, los criterios para la obtención de los datos 1 4 0 1 4 1 pueden depender del investigador. Por otra parte, la línea 2 0 2 0 2 0 de más alta densidad se ha obtenido aumentando la mag- 3 0 0 3 3 0 nitud del intercepto, en base a tres criterios: i) incrementar el intercepto en 1,96 desviaciones estándar del modelo (Wittwerg et al. 1998), ii) incrementar el intercepto utilizando el punto con mayor residuo positivo (Saunders y DISCUSIÓN Puettmann 2000) y iii) incrementar el intercepto utilizando el límite de confianza de predicción para una nueva obser- Obtención de la línea de máxima densidad. La ley de auto- vación, cuando el parámetro a es conocido para un nivel de rraleo descrita por Reineke (1933) describe la influencia de confianza dado (Neter et al. 1983). Por tanto, las técnicas la competencia sobre la estructura del rodal (Perry 1984) y de muestreo y metodologías utilizadas, han sido variadas ayuda a comprender la capacidad competitiva intraespecí- tanto en estudios internacionales (Chauchard et al. 1999, fica del rodal. La forma y parámetros de esta ley, presenta- Pretzsch 2002) como en nacionales (Gezan et al. 2007). dos en la ecuación 1 pueden ser discutidos en dos aspectos: Aún con estas limitaciones metodológicas, es posible estadísticos y biológicos (Zeide 2005). Desde el punto de inferir algunas consideraciones que pudieran tener efectos vista estadístico la relación alométrica de Reineke (1933) prácticos en el diseño del raleo, puesto que las pendientes se basó en la relación (árboles ha-1) y tamaño del árbol en son comparables. Este estudio, no presentó diferencias con condiciones de plena densidad. Sin embargo, la presencia respecto a la pendiente de la relación tamaño-densidad de- de claros en poblaciones naturales de bosques y el entre- terminada por Chauchard et al. (1999), aun cuando sea vá- cruzamiento de las ramas de las copas no cumplen con los lida con diámetros promedios superiores a 30 cm. Sin em- requisitos de la ley de Reineke (1933). Por lo cual, se ha su- bargo, este estudio presentó diferencias en la pendiente y la gerido reestudiar los parámetros de la ecuación 1 para una línea de más alta densidad propuesta en los trabajos de Ge- especie en particular y en condiciones de sitios específicos, zan et al. (2007) y la actual normativa de CONAF (1993), mediante métodos estadísticos (Ducey y Larson 2003). cuya información proviene básicamente de las regiones de Desde el punto de vista biológico, la pendiente de la La Araucanía, Los Ríos y de Los Lagos, presentada en la ecuación 1 refleja la relación entre mortalidad y el desarro- figura 4. A su vez, Puente et al. (1979) aunque no utili- llo de los árboles que sobreviven al autorraleo. En este sen- za la metodología empleada por Chauchard et al. (1999) tido, una pendiente más pronunciada (más negativa) indica y Gezan et al. (2007), proporciona una curva de tamaño- una menor tasa de crecimiento, que pendientes más suaves. densidad que es útil para compararse con este estudio. Un mayor crecimiento significa que aumente la biomasa Por tanto, la pendiente más negativa encontrada en este total del árbol, o que aumente la biomasa de un componen- estudio, indicativa de menores tasas de desarrollo, muestra te en particular, especialmente el fuste (Perry 1984). que la región del Biobío presenta condiciones de sitio in- La ley de Reineke (1933) tiene dos características nota- feriores a las regiones del sur y explican que los diagramas bles: i) aunque el intercepto y la pendiente de la ecuación utilizados para las prescripciones de raleo, no concuerden con 1 varían entre especies, la magnitud de esta variación es los niveles de densidad mínima en terreno. Este hecho, cons- pequeña y ii) para una especie dada existen variaciones tituye la base para una discusión más profunda respecto de las que se relacionan con el sitio, lo que es explicado por el in- metodologías utilizadas y la necesidad de emplear diagramas tercepto (Perry 1984). En un estudio más reciente Pretzsch de manejo de densidad para la aplicación de esquemas de ra- y Bieber (2005) han demostrado en diversas especies cre- leo en roble, de acuerdo a condiciones de sitios específicos. ciendo en Alemania, diferencias significativas en los valores de la pendiente de Fagus sylvatica L. con respecto Implicancias silvícolas. De acuerdo al cuadro 3, las den- a las especies Picea abies [L] Karst., Pinus sylvestris L. y sidades en las cuales se pueden aplicar las intervenciones Quercus petraea [Mattuschka] Liebl. A su vez, estas dife- de raleo en la región del Biobío, quedan propuestas entre rencias fueron también significativas con respecto al valor los límites del 60 y 40 % de la línea de máxima densidad y de Reineke (1933) de -1,605, excepto para P. sylvestris. concuerdan con la recomendación de Farnden (1996) para Por tanto, no parece sorprendente que en este estudio la especies boreales de Canadá. En este caso, se fundamenta pendiente de la relación de Reineke presente diferencias por el hecho que todos los rodales no manejados, que fue- significativas (valorP ) para roble en la región del Biobío. ron la base de este estudio, se encontraron sobre la línea A su vez, para obtener las líneas de más alta densidad del 60 %. Con respecto a la línea de mínima densidad, se en estudios locales, se utilizan parcelas definidas aleato- fijó en 40 % para proporcionar un margen de seguridad

207 BOSQUE 34(2): 201-209, 2013 Diagrama de manejo de densidad en roble

8000 Gezan et al. (2007) 7000 Chauchard et al. (2007) Este estudio

) Puente et al. (1979) 1

- 6000 Normativa actual (1993)

5000 rboles ha rboles á

4000

Densidad ( Densidad 3000

2000

1000

0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 Diámetro cuadrático medio (cm)

Figura 4. Comparación de las relaciones tamaño-densidad para rodales de roble, en la región del Biobío. Comparison of several relationships for mixed stands in stand of roble, in the Biobío Region. considerando el riesgo que rodales intervenidos por raleos Otro aspecto silvícola relevante, está referido a los ro- queden en una condición de muy baja densidad, limitándo- dales biestratificados, en que bajo el estrato deNothofagus se su capacidad de resiliencia. Además, con estas densida- spp. o dominante se distingue un estrato conformado por des y bajo la premisa de no intervenir bajo el límite del 40 especies siempreverdes. Si el estrato inferior está en una % de la línea máxima densidad (cuadro 3), no es factible condición de suprimido, no debiera ser considerado en las efectuar más de dos raleos dentro del período de una dé- densidades del rodal a ralear, ya que se trata de dos pobla- cada. De lo contrario, las intervenciones pudieran exceder ciones distintas que al sumar sus densidades le quitan el lo silvícolamente sustentable. Esta proposición, además se sentido al uso de diagramas de densidad. sustenta en lo informado por Lara et al. (2000) que reno- Además, al unir las densidades de ambos doseles en una vales de roble creciendo en el límite sur de la región del sola densidad mínima, puede ser contrario al espíritu de la Biobío presentan bajas tasas de crecimiento, puesto que no normativa forestal chilena, ya que, por una parte, un rodal se exceden en dg de 0,33 cm año-1 y áreas basales de 0,48 m2 puede considerar (o manipular) apto para raleo sin tener un ha-1 año-1, para distintas intensidades de raleo. número suficiente de árboles de Nothofagus spp. que com- Por otra parte, se ha encontrado en muchos estudios pitan en el estrato superior, tan sólo por el hecho de agregar con especies en Europa que las extracciones en área basal a ellos una cantidad de árboles de los estratos suprimidos. pueden ser más intensas en edades menores que a edades Por otra parte - con la ayuda de los diámetros delgados de mayores, ya que se ha fundamentado que la respuesta de los estratos inferiores - se puede disminuir aritméticamente un rodal al cierre de copas, después de tales intervencio- el diámetro del rodal, permitiendo bonificar por la ley chile- nes, decrece con el desarrollo de la edad. De esta forma, na, casos en que no se justifica la subvención estatal. las intervenciones estandarizadas en tablas de rendimiento para la mayoría de las especies en Alemania, están conce- CONCLUSIONES bidas como “dinámicas”, es decir, prescriben raleos más fuertes en la etapa juvenil de un rodal, los que se reducen La construcción de diagramas de densidad, a partir de la al avanzar en edad (Röhrig et al. 2006), intervenciones que línea de más alta densidad, constituye una herramienta útil pueden tener aplicación en el caso de la prescripciones de y práctica para el control de la densidad. En este estudio, se raleos para roble en Chile. determinaron diferencias significativas en las pendientes de Dada la situación que una superficie importante de los la línea de más alta densidad con trabajos previos desarro- renovales de Nothofagus spp., se encuentran en la fase de llados en el país, lo que se atribuye a enfoques metodológi- lenta reacción en la respuesta al raleo, por su estado desa- cos distintos y zonas de crecimiento diferentes. La pendien- rrollo más avanzado, se sugiere reducir el número de inter- te en la relación alométrica tamaño-densidad más negativa venciones en estas masas a solo una por década. encontrada en este estudio con respecto a otros trabajos

208 BOSQUE 34(2): 201-209, 2013 Diagrama de manejo de densidad en roble desarrollados en las regiones de La Araucanía, Los Ríos y tute of Polytechnics, Osaka City University Series D4:1-16. Los Lagos, es indicativa de menores niveles de desarrollo Lara A, CD Zegers, C Echeverría. 2000. Guía de ensayos sil- de roble debido a calidades de sitio inferiores. Ello sugiere viculturales permanentes en los bosques nativos de Chile. la necesidad de homogenizar las metodologías y construir Valdivia, Chile. World Widlife Fund. Instituto de Silvicul- estos diagramas para una misma especie de acuerdo a zo- tura, Universidad Austral de Chile. 242 p. Müller-Using S, B Müller-Using, M Martin, H Grosse, R Mujica. nificaciones edafoclimáticas. Con base en el diagrama de Estado actual y modelos silvícolas para los renovales de densidad construido, se sugieren medidas silvícolas especí- Nothofagus en la zona centro sur de Chile. Valdivia, Chile. ficas para la región del Biobío, que permitan un manejo del Instituto Forestal. 32 p. raleo en renovales de roble con una silvicultura sustentable. Nawrath O. 2001. Evaluación de la norma de manejo de renovales en el tipo forestal roble-raulí-coigüe, de la provincia de AGRADECIMIENTOS Arauco. Tesis Ingeniero Forestal. Valdivia, Chile. Facultad de Ciencias Forestales, Universidad Austral de Chile. 23 p. Los autores desean agradecer el valioso aporte del Pro- Neter J, MH Kutner, W Wasserman, C Nachtsheim. 1996. Ap- fesor Pedro Real, en la metodología para establecer la lí- plied linear regression models. Boston, New York, USA. nea de máxima densidad. McGraw-Hill/Irwin. 1408 p. Perry DA. 1984. A model of physiological and allometric factors in the self-thinning curve. Journal of Theoretical Biology REFERENCIAS 106:383-401. Powell DC. 1999. Suggested stocking levels for forest stands Ando T. 1968. 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Recibido: 04.10.12 Aceptado: 21.06.13

209

BOSQUE 34(2): 211-219, 2013 DOI: 10.4067/S0717-92002013000200010

Paper-based productivity ranking of Chilean forestry institutions

Ranking de productividad basado en artículos científicos de instituciones forestales chilenas

Eduardo Acuña a*, Miguel Espinosa a, Jorge Cancino a

*Autor de correspondencia: Universidad de Concepción, Facultad de Ciencias Forestales, Victoria 631, ciudad Universitaria, Concepción, Chile, [email protected]

SUMMARY

Using the information from the two main online scientific databases, Scopus and Web of Science (WoS), the scientific productivity of Chilean research institutions associated with the forestry sector was analyzed for the period 2000-2011. The following factors were analyzed: number of publications indexed in WoS and Scopus, citation frequency, impact indexes, h-Index, international contribution, self-citing and subject area of publications. The articles selected indicated affiliation either to faculties that offered undergraduate Forestry Programs in March 2012 or to public and private institutions associated with the forestry sector. Using this information, a ranking of scientific productivity for each institution was established according to the number of publications registered in WoS. Results show that the universities which offered Forestry Programs published 515 articles in WoS indexed journals and 625 in Scopus, corresponding to 88.5 and 85.0 % of the publications in the period, respectively. Universidad de Concepción, Universidad Austral de Chile and Universidad de Chile concentrate more than two-thirds of WoS and Scopus-indexed articles; the number of publications per researcher indicates that Pontificia Universidad Católica de Chile and Universidad de Concepción are in first and second place followed by Universidad Austral de Chile and Universidad de Chile. Most publications (more than 80 %) are concentrated between the years 2006 and 2011. The main research subjects in Universidad de Concepción, Universidad Austral de Chile and Universidad de Chile are Forestry and Biodiversity, and Conservation and Ecology. In Pontificia Universidad Católica de Chile, it is Agriculture.

Key words: forestry publications, productivity ranking, research impact, Scopus, Web of Science.

RESUMEN

Se analizó la productividad científica, para el periodo 2000-2011, de las instituciones de investigación chilenas relacionadas con el sector forestal en base a la información extraída de las dos principales bases de datos científicas en línea Scopus y Web of Science (WoS). Los factores analizados fueron: número de publicaciones indexadas en WoS y Scopus, frecuencia de citas, índices de impacto, Índice h, contribución internacional, autocitas y el área temática de las revistas. Se seleccionaron todos aquellos artículos en los cuales se indicaba la afiliación de los investigadores a las facultades que impartían la carrera de Ingeniería Forestal dentro del periodo de estudio y a instituciones públicas y privadas vinculadas con el sector forestal. Con esta información, se estableció un ranking de productividad científica para cada institución en función del número de publicaciones registradas en WoS. Los resultados muestran que las universidades que ofrecen Ingeniería Forestal han publicado 515 artículos en revistas indexadas en WoS y 625 en Scopus, correspondiente al 88,5 y el 85,0 % de las publicaciones en el período, respectivamente. Las universidades de Concepción, Austral de Chile y de Chile concentran más de dos tercios de los artículos indexados en WoS y Scopus; el número de publicaciones por investigador indica que la Pontificia Universidad Católica de Chile y Universidad de Concepción ocupan el primer y segundo lugar seguidos por la Universidad Austral de Chile y la Universidad de Chile. La mayoría de los artículos se publicaron (más del 80 %) entre los años 2006-2011. Las principales áreas de investigación en la universidades de Concepción, Austral de Chile y de Chile son -según la denominación de WoS- Forestry y Biodiversity, Conservation and Ecology. En la Pontificia Universidad Católica de Chile es Agriculture.

Palabras clave: publicaciones forestales, ranking de productividad, impacto de la investigación, Scopus, Web of Science.

INTRODUCTION grams or institutions (Bouyssou and Marchant 2010, Bue- la-Casal et al. 2010), partially due to the fact that science In the last few decades, increased attention has been policy increasingly includes scientific productivity as a paid to the scientific productivity of institutions and their key factor determining financing of future projects. For researchers. The evaluation of scientific production and example, in Chile, in order to accredit doctoral programs, productivity is a contemporary theme; indeed, an increa- the academic staff must present high levels of scientific sing number of journals in specific fields, including fores- productivity (CNA-Chile 2010). In Spain, the Doctoral try sciences, publish articles evaluating researchers, pro- Programs that meet a number of quality requirements have

211 BOSQUE 34(2): 211-219, 2013 Productivity ranking of Chilean forestry institutions access to financial aids (Buela-Casal and Castro 2008, the sector and the main subject of research. Moreover, re- Musi-Lechuga et al. 2011). At international level, there sults could provide a basis for better understanding of the are now multiple rankings that compare countries and uni- global development of forest research, and a potential gui- versities according to their scientific productivity (ARWU, de for young researchers and applicants to study Forestry Shanghai Jiao Tong University, THE-QS, Times Higher Programs. We aim to analyze the scientific productivity of Education Supplement, WR, Cybermetrics CSIC Lab, Chilean research institutions associated with the forestry SCImago Institutions Rankings, Ranking Iberoamerican sector for the period 2000-2011, based on the two princi- SIR 2010) or institutions inside a country (Baeza 2010) pal online scientific databases: Scopus and Web of Science in Chile; (Anderson and Tressler 2011) in New Zealand; (ex-Institute for Scientific Information, ISI). (Buela-Casal et al. 2011) in Spain; (Katranidis et al. 2012) in Greece; (Matthews 2012) in South Africa; (Vanclay and METHODS Bornmann 2012) in Australia; (Wang et al. 2012) in The United State of America; (Wilkins and Huisman 2012) in The information employed in this document was ma- United Kingdom). The practice of evaluating research pro- nually collected using the online versions of the most im- ductivity has been consolidated in practically every scien- portant research databases of academic journals: Scopus tific field. According to Abramo and D’Angelo (2011), and Web of Science (WoS) accessed in January 2012. In bibliometric indicators will be preferred to peer-review the online version of Scopus, an “Advanced Search” with processes for research evaluation because it is faster, easier the commands AFFILORG for the key words “forest”, and cheaper, and its results are more transparent. However, “forestry”, “forestal”, “forestales” and AFFILCOUNTRY some authors mention that the use of publication indica- for “Chile”; in WoS, with Organization (OG) and Country tors for promotion, funding and scholarships may distort (CU) with the same keywords was used. Even though WoS the scientific publication process (Buela-Casal 2010, Chou and Scopus present great similarity, comparative studies et al. 2013). The Council of Canadian Academies (Coun- between these two data bases indicate they are comple- cil of Canadian Academies 2012) agreed that quantitative mentary for research use (Meho and Yang 2007, Chirici indicators must be used to inform rather than to replace 2012). In the search for author name or title of articles, the human judgment and expertise in the research funding common orthographic signs of the Spanish language such allocation process. as accent and tilde were not considered. In the forestry sector, publications on scientific pro- The scientific productivity was analyzed for the- pe ductivity using bibliometric indicators, such as the Jour- riod January 2000 to December 2011 (twelve years) for nal Impact Factor and the Scimago Journal Ranking, have the following factors: i) number of publications indexed analyzed: a) the effect that these publications have on the in WoS and Scopus, ii) frequency of citations, iii) impact researchers’ professional careers (MacLean 2008); b) the indexes, iv) self-citation, v) h-Index and vi) international prestige rate of the principal forestry academic journals collaboration. The selected articles indicated affiliation to at international level (Vanclay 2008) and those published faculties that offered undergraduate Forestry Programs in in China (Perez et al. 2004); c) the impact of forestry re- March 2012 (CIFAG 2012, Universia 2012), as well as search related to social sciences and Aboriginal communi- public and private institutions associated with the forestry ties in Canada (Klenk et al. 2010); d) research productivity sector (table 1). of universities, departments, and Forestry Programs in the All contributions of full-time professors, associated United States and Canada (Laband and Zhang 2006) or researchers, doctorate students, post-doctoral researchers, factors that influence citation rates of top-cited papers for visiting professors and emeritus professors for the Facul- faculty in geography and forestry departments across ten ty/Department of these universities as well as the public major public universities in the United States (Slyder et and private institutions mentioned above were included. al. 2011); e) publication patterns of award-winning forest When a publication had several authors from different ins- scientists (Vanclay 2012), and f) metrics to evaluate re- titutions, it was assigned to each of the participating insti- search performance in academic institutions (Vanclay and tutions. No publication was repeated in the databases. Bornmann 2012). A journal was considered indexed in the WoS in the In Chile, although there are rankings that establish some year that it was included in one of the following Citation productivity indicators at university level (Baeza 2010), Databases: Science Citation Index Expanded, Social Scien- few are oriented to determining scientific productivity in ces Citation Index and Arts & Humanities Citation Index, a particular scientific field. Forestry science, a discipline whose search was performed on its web site. Scopus indi- that has greatly expanded in Chile in the last few deca- cates the year covered by this database in the “Sources” des, offers the opportunity to evaluate the evolution of its section of its web site. The impact index was obtained scientific productivity. The quantification and qualitative from the online versions of Scimago Journal Rank (SJR) evaluation of the productivity of the research institutions and Journal Impact Factor (JIF) of Journal Citations Re- in forestry will permit to know the importance of each ins- ports (JCR) of WoS, in January 2012. We calculated the titution, its contribution to the scientific development of weighted average SJR and the weighted average JIF of

212 BOSQUE 34(2): 211-219, 2013 Productivity ranking of Chilean forestry institutions

Table 1. Universities with Forestry Programs and public and private institutions analyzed in the study. Universidades con Ingeniería Forestal e instituciones públicas y privadas analizados en el estudio. Institutions Universities Public institutions Private institutions • Pontificia Universidad Católica de Chile (PUC) • Instituto Forestal (INFOR) • Forestal Celco S.A./Bioforest • Universidad Austral de Chile (UACH) • Corporación Nacional • Compañía Manufacturera de Forestal (CONAF) Paleles y Cartones (CMPC) • Universidad Católica del Maule (UCMAULE) • Universidad de Chile (UCHILE) • Universidad de Concepción (UDEC) • Universidad de Talca (UTALCA) • Universidad Mayor (UMAYOR) • Universidad de la Frontera (UFRO) • Universidad Católica de Temuco (UCT)

each institution; that is, the product of SJR or JIF of each dered. The same procedure was followed with Universidad journal by the number of publications in the journal, divi- de la Frontera (UFRO) and Universidad Católica de Te- ded by the total number of publications of the institution muco (UCT), which no longer maintain an undergraduate indexed in Scopus or WoS, respectively. The h-Index is Forestry Program but retain an academic unit in forestry based on a list of publications ranked downwards by num- sciences. Only the publications of full-time academics ber of times cited. The value of h is equal to the number of were recorded. These data were used to establish a scien- papers (N) in the list that has N or more citations (Hirsch tific productivity ranking for the institutions considered, 2005). For example, an h-Index of 5 means that five publi- organizing them according to the number of publications cations have been cited five or more times. included in WoS. In addition, the number of researchers Self-citation of all the publications indexed in JCR was of each institution that published in WoS and Scopus, and obtained with the Backward Only command using the tool the subject area where they published were also described. Citation Map of the Web of Science and then manually counting the number of references and self-citations of RESULTS each publication; while in Scopus manually counting self- citations of the first author. A reference was considered to Scientific productivity. For the study period (2000-2011), be a self-citation when the first author cites works in which 566 articles were published in WoS-indexed journals (six she/he is the first author. For each article, the ratio (NA/ in Social Sciences Citation Index (SSCI) and zero in Arts NCB) was calculated; where NA is the number of self- & Humanities Citation Index (A&HCI)) and 685 on Sco- citations and NCB is the number of bibliographic citations. pus; where 635 were papers, 24 reviews, 23 conference The contribution of international institutions was es- articles and three letters. All the articles included in WoS timated by the affiliation of the publications’ foreign were also included in Scopus. The 119 articles difference authors, determining the ratio of the number of foreign between WoS and Scopus (685-566) relates to publications institutions and the total number of authors. in journals edited mainly in Chile (e.g., Gayana Botánica To determine the number of researchers for each uni- and Bosque)1 not registered in WoS. The universities which versity that offers an undergraduate program in Forestry, provide Forestry Programs published 515 articles in WoS- each university’s web page was accessed in April 2012. indexed articles and 625 in Scopus, corresponding to 88.5 Then, the relative contribution of each researcher was cal- and 85.0 %, respectively, of the period’s publications. These culated following Laband and Zhang (2006) approach. In figures reflect that universities sustain the forestry research the case of two universities, Pontificia Universidad Cató- in the country. Universidad de Concepción, Universidad lica de Chile (PUC) and Universidad Católica del Maule Austral de Chile and Universidad de Chile were responsi- (UCMAULE), that offer undergraduate programs other ble for almost over two-thirds of the articles published on than Forestry (i.e., Facultad de Agronomía e Ingeniería Fo- WoS (64.9 %) and Scopus (64.9 %) (table 2). Even though restal and Facultad de Ciencias Agrarias y Forestales, res- the number of publications is probably underestimated be- pectively), only the publications of the researchers belon- cause researchers of other faculties/departments than fores- ging to the corresponding department (i.e., Departamento de Ecosistemas y MedioAmbiente (PUC) and Departa- 1 Journals indexed in Science Citation Index Expanded in 2008 and 2009, mento de CienciasForestales (UCMAULE)) were consi- respectively.

213 BOSQUE 34(2): 211-219, 2013 Productivity ranking of Chilean forestry institutions JIF: Journal impact factor according to Citation Report. SJR: Scimago Rank, Scimago. IC: International collaboration. Table 2 Sum Forestal Mininco BosquesArauco/Bioforest InstitutoForestal Forestal Corporación Nacional (UCT) Univ. Católica de Temuco (UFRO Univ. de la Frontera Univ. Mayor Univ. Católica del Maule Univ. de Talca de Chile Pontificia Univ. Católica Univ. de Chile Univ. Austral de Chile Univ. de Concepción . Clasificación de las instituciones forestales chilenas organizadas de acuerdo a las publicaciones indizadas en WoS. Ranking of the Chilean forestry institutions organized according to WoS-indexed publications. Institution (1) WoS articles based on Ranking (2) 7 6 5 4 3 2 1 - - - - researchers Number of (3) W/I W/I W/I W/I W/I W/I 10 14 29 30 25 3 9 WoS 606 141 155 (4) 12 15 19 21 17 12 25 83 97 production Scientific 7 2 Scopus 735 179 185 113 (5) 14 18 25 27 19 17 31 96 7 4 researcher Scientific productivity WoS per 0.67 1.20 1.79 9.22 3.34 4.70 6.20 W/I W/I W/I W/I W/I W/I (6)

Scopus per researcher 10.67 W/I W/I W/I W/I W/I W/I 1.33 1.70 2.21 3.90 5.97 7.40 (7) WoS 126 220 404 821 900 115 117 (8) 81 34 30 20 83 Number of 2 citations Scopus 1.018 (9) 146 140 145 263 496 915 76 21 35 25 85 2 WoS (10) Self citations 4.91 8.55 5.72 6.31 1.73 0.73 7.43 7.63 5.66 6.04 7.80 6.70 - (%) Scopus W/I: Without information. 0.73 6.80 7.22 6.27 6.42 8.04 6.79 (11) 7.87 4.91 8.50 6.74 2.21 - Impact indexes 1.40 1.58 1.54 1.64 0.42 2.27 0.72 1.16 0.87 1.54 1.41 1.46 1.86 (12) JIF (weighted average) 0.06 0.07 0.06 0.07 0.22 1.05 0.09 0.05 0.05 0.10 0.08 0.07 0.11 (13) SJR WoS (14) 12 14 15 5 6 7 7 1 3 2 4 5 9 h-Index Scopus (15) 13 15 15 5 6 8 7 1 2 3 3 5 9 35.25 24.17 25.67 17.19 24.25 19.64 14.53 15.21 19.64 21.23 20.45 (16) (%) 7.14 9.25 IC

214 BOSQUE 34(2): 211-219, 2013 Productivity ranking of Chilean forestry institutions try may also publish in forestry topics, evidence suggests The positive trend observed between 2006 and 2011 is that most publications are concentrated in universities. due to several factors such as an increment of international cooperation: during this span the number of papers publis- The number of publications (and citations) increased stea- hed by a Chilean researcher with at least one foreign author dily over time in the universities, especially for the univer- increased from 13 % to more than 19 %. Other factors are sities of Concepción, Austral de Chile, de Chile and Pon- the policy followed by universities to give monetary in- tificia Universidad Católica de Chile, in this order. This centive to publishing in international journals (mainly in growth has been leading from the year 2006 (figure 1). WoS) and to hiring professionals with a postgraduate de- During the period 2006 to 2011, publications increased gree (mostly Doctors). In addition to government policies more than five times respect to the period 2000-2005 that increased funding for research and innovation (Baeza (table 3). Accordingly, the mean annual publications in- 2010). creased from 14.3 to 86.7 and 19.7 to 102.8 in WoS and The difference that is observed between the total num- Scopus, respectively. Even though the number of citations ber of WoS and Scopus publications in table 2, table 3 and by WoS increased from 1086 to 1865 and by Scopus from Appendix (606 vs 566 and 735 vs 685, respectively) can 1240 to 2127, for the period 2000-2005 to 2006-2011, the be explained by the methodology used: when a publica- average of citations per article decreased from 12.6 to 3.6 tion is shared by more than one institution, it was assigned in WoS and from 10.5 to 3.5 in Scopus. to each one.

40 160 Accumulated UDEC UACH UCHILE

PUC UMAYOR UCMAULE UTALCA 35 140 UFRO UCT PUI PVI

30 120

25 100

20 80

Publications Publications (Number) 15 60 Accumulatedpublications 10 40

5 20

0 0 2000 2001 2002 2003 2004 2005 2006 2007 2008 2009 2010 2011 Year

Figure 1. Number of peer-reviewed publications (i.e. papers) by institution between 2000 and 2011, (PUI: public institutions and PVI: private institutions). Número de publicaciones revisadas por pares (i.e. artículos) por institución entre 2000 y 2011, (PUI: instituciones públicas y PVI: instituciones privadas).

Table 3. Total number of publications and citations by sub-period. Número total de publicaciones y citaciones por sub-periodos. Number of Mean annual Number of Mean annual Period publications publications citations citations WoS Scopus WoS Scopus WoS Scopus WoS Scopus 2000-2005 86 118 14.3 19.7 1088 1240 181.3 206.7 2006-2011 520 617 86.7 102.8 1863 2127 310.5 354.5 Total 606 735 50.5 61.3 2951 3367 245.9 280.6

215 BOSQUE 34(2): 211-219, 2013 Productivity ranking of Chilean forestry institutions

Individual productivity. An indicator of individual produc- also higher for the top universities of our ranking, with va- tivity is the number of publications per researcher. This lues of 15 for Universidad de Concepción, 14 for Univer- factor reduces the potential bias associated to the size of sidad Austral de Chile, 12 for Universidad de Chile and 9 the research institution and explains Pontificia Univer- for Pontificia Universidad Católica de Chile. The h-Index sidad Católica de Chile and Universidad de Concepción calculated by WoS or Scopus are very similar (column 14 reaching the first and second places of the ranking, with a and 15, table 2). International collaboration is higher for mean per researcher and year of 0.77 and 0.52 by WoS and Universidad Austral de Chile, followed by Universidad de 0.89 and 0.62 by Scopus, respectively. The productivity Concepción and Universidad de Chile (column 16, table of Pontificia Universidad Católica de Chile by Scopus is 2). Even when collaborative research is essential for scien- higher than the national mean by the year 2009: 0.72 vs tific progress and development because resource sharing 0.89 (CONICYT 2012). promotes the synergy required to reach the critical mass In terms of production volume, 75 % of the publica- of knowledge (Katz and Martin 1997), international co- tions are concentrated in 10 authors in Universidad de authorship is only a partial indicator because scientific co- Concepción, nine in Universidad Austral de Chile, six in llaboration does not always result in co-authorship, as has Universidad de Chile and four in Pontificia Universidad been shown by several authors, including Katz and Martin Católica de Chile. Of the 93 full time academics of these (1997) and Laudel (2002). universities (table 2), 67 of them have one or more publications and 26 are responsible for the 75 % of the total Indexing. The 566 WoS-indexed publications for the pe- publications in the study period. In other words, the pro- riod studied are distributed between 224 scientific journals duction in the field of forestry research is concentrated in (Appendix): 130 are edited in Europe, 50 in the United a few authors. The forestry scientific productivity for Chi- States, three in Canada, 24 in Latin America—15 of those lean researchers is very similar to that from Italian forestry in Chile—and 14 in Asia, Africa and Oceania. Figure 2 pre- researchers: a relatively small number are very productive sents the 15 journals that concentrate the highest number of authors and a large number of authors present limited con- WoS publications with 235 papers (41.5 % of the total pu- tribution (Chirici 2012). blications for the period), where seven are edited in Chile. The remaining 209 journals contain 331 publications with Citations. Universities de Concepción, Austral de Chi- a mean per journal below two articles, which reflects the le and de Chile are ranked in the top three for number of wide spectrum of publication options as well as the scienti- citations with averages between 4.2 and 5.8 citations per fic sub-disciplines associated to forestry sciences. publication according to WoS and between 4.4 and 5.5 according to Scopus (columns 8 and 9, table 2). This position Subjects. The main research subjects -following the cate- in the ranking varies with the other indicators. Considering gories of the journal indexed in WoS- in Universidad de only universities -with the exception of Universidad Ma- Concepción, Universidad Austral de Chile and Universi- yor with a very few publications-, all of them show low dad de Chile are Forestry and Biodiversity, and Conser- value of self-citation mainly Pontificia Universidad Cató- vation and Ecology, with 49, 53 and 37 %, respectively lica de Chile and Universidad de Chile with values of 5.66 in the three universities. These two research subjects are and 6.04 % for WoS and 6.27 and 6.42 % for Scopus, res- also present in Pontificia Universidad Católica de Chile pectively (column 10 and 11, table 2); these are very low but only with 19 %. In this institution, the main subject values when compared with those reported by Minasny is Agriculture with 31 %. Other areas of interest are Bio- et al .(2010) for soil sciences, even though these authors technology and Applied Microbiology in Universidad de considered all the publication’s authors, which was not the Concepción; Materials Science at Universidad Austral de case for the present study. The self-citation rate varied Chile and Plant Sciences at Universidad de Chile and Pon- according to the scientific discipline considered, as shown tificia Universidad Católica de Chile (figure 3). by Hyland (2003), Fowler and Aksnes (2007) and Minas- ny et al. (2010). This thematic is complex and difficult to DISCUSSION AND CONCLUSIONS quantify since both, the author of an article and the published journal, are interested in self-citation. According The Journal Impact Factor and Scimago Journal Rank to Schreiber (2007), an unbiased citation estimator should are indicators used to measure researcher’s productivity. exclude self-references. However, like self-citation, impact factors are criticized since they can be influenced and biased by many factors Impact indexes. The impact factors JIF and SJR are hig- (Kurmis 2003). Nonetheless, journal citation indexes are her for Universidad de Concepción in comparison with still used in many important decisions, such as which Pontificia Universidad Católica de Chile, Universidad journals should be consulted (Duy and Vaughan 2006), to Austral de Chile and Universidad de Chile in that order which journals manuscripts should be sent (Cheung 2008), (columns 12 and 13, table 2). The h-Index, that measures which researchers can be financially supported (Fuyuno the quantity and quality of the scientific productivity, is and Cyranoski 2006) or which institutions produce high

216 BOSQUE 34(2): 211-219, 2013 Productivity ranking of Chilean forestry institutions

Bosque 38 Forest Ecology and Management 28 Ciencia e Investigacion Agraria 27 Maderas: Ciencia y Tecnologia 26 Revista Chilena de Historia Natural 22 Chilean Journal of Agricultural Research 16 Canadian Journal of Forest Research 15 Biological Invasions 10 Journal of the Chilean Chemical Society 9 Gayana - Botanica 8 Annals of Forest Science 8 European Journal of Forest Research 8 Interciencia 7 Biological Conservation 7 Diversity and Distributions 6

0 5 10 15 20 25 30 35 40 Number of publications Figure 2. Number of publications in the fifteen most requested journals (dark bars indicate that they are edited in Chile). Número de publicaciones en las quince revistas más requeridas (barras oscuras indican que son editadas en Chile).

Meteorology, Others Atmospheric Others 15% Forestry Forestry Sciences 15% Chemistry 26% 30% 8% 3%

Water Resources Biotechnology, 8% Applied Microbiology 12% Biodiversity Plant Sciences Conservation, 3% Materials Biodiversity Ecology Science Conservation, 23% Materials 18% Ecology Agriculture Science 23% A 11% B 5% Forestry 10% Forestry Biodiversity Others 19% Conservation, 24% Others Ecology 31% 9%

Zoology Biodiversity 10% Conservation, Ecology 18% Soil Science 5%

Plant Agriculture Materials Environmental Plant Sciences Agriculture Sciences 31% C 13% Science D Sciences 8% 8% 8% 6%

Figure 3. Main areas of research of the best ranked institutions: A) Universidad de Concepción, B) Universidad Austral de Chile, C) Universidad de Chile and D) Pontificia Universidad Católica de Chile. Áreas principales de investigación de las instituciones mejor clasificadas: a) Universidad de Concepción, b) Universidad Austral de Chile, c) Universidad de Chile y d) Pontificia Universidad Católica de Chile.

217 BOSQUE 34(2): 211-219, 2013 Productivity ranking of Chilean forestry institutions quality research (Davis and Royle 1996, Baeza 2010). culty of Forestry, School of Forestry, College of Forestry, Another way of assessing influence and relevance of- re Forestry Sciences Faculty or Faculty of Forest/try Scien- search productivity is Altmetrics (Adie and Roe 2013). By ces. Additionally, the name of the author can vary between means of this novel tool it is possible to reach a broader publications, for example Donoso P.J. and Donoso P. or audience, since it takes into account the number of time an Rios D.G. and Rios D. These situations cause distortions article has been downloaded, mentioned in twitter or blog when establishing any type of ranking and complicate the posts discussing its papers, etc. (Taylor 2013). But what Ta- maintenance of a reliable list of indexed publications from ylor (2013) has mentioned is still little robust, hence it can- public databases. Thus, author names should be consistent not make a significant contribution to metric computing. in all the publications and hopefully the authors place their To evaluate research performance in academic insti- affiliation in Spanish (Universidad and Facultad, and when tution, Vanclay and Bornmann (2012), using a derivation necessary Departamento, Laboratorio or any other perti- of h-Index, built a ranking based on forestry journals pu- nent affiliation allowed by the journal). The establishment blished around the world, for the period 2005-2010. In a of a system to digitally identify the author, similar to digi- scale of zero to nine or more (where zero means the least tal object identifier (DOI), could facilitate proper indexing. productivity), Universidad de Concepción and Universi- dad Austral de Chile scored 4, Universidad de Chile and ACKNOWLEDGMENTS Pontificia Universidad Católica de Chile scored 3 and Uni- versidad de Talca scored 1. This outcome is in agreement We are most grateful to four anonymous reviewers for with the position of these universities in our ranking. helpful comments on the paper. The preference for a certain journal depends on several factors, including the journal’s profile as well as the REFERENCES journal’s language (usually English). Language has been an important obstacle to publication in English journals. Abramo G, CA D’Angelo. 2011. National-scale research perfor- However, this barrier is being overcome by the increase mance assessment at the individual level. Scientometrics of English-speaking researchers, the increased importance 86:347-364. that universities now place on research, as well as some Adie E, W Roe. 2013. Altmetric: Enriching scholarly content measures adopted to facilitate the translation into English. with article-level discussion and metrics. Learned Publis- At present, almost all national journals in the forestry area hing 26:11-17. Anderson DL, J Tressler. 2011. Ranking economics departments allow publishing papers in English, where some of the in terms of residual productivity: New zealand economics journals even translate the submitted manuscripts. In addi- departments, 2000-2006. Australian Economic Papers tion, the two databases used in this study include a small 50:157-168. number of journals in languages other than English. Meho Baeza J. 2010. El caso de Chile. In Santelices B ed. El rol de and Yang (2007) reported that WoS and Scopus include las universidades en el desarrollo científico y tecnológico: only 1.14 % and 0.70 %, respectively, of citation to publi- Educación superior en Iberoamérica Informe 2010. Santia- cations in languages other than English. Accordingly, the go, Chile. Centro Interuniversitario de Desarrollo (CINDA) choice of one or another database depends mainly on the - Universia. p. 153-162. purpose of the search. Bouyssou D, T Marchant. 2010. Consistent bibliometric rankings Our results show that more than 35 % of the publica- of authors and of journals. Journal of Informetrics 4:365- tions are in Latin-American journals which publish mainly 378. Buela-Casal G. 2010. Scientific journal impact indexes and indi- in language different from English. Furthermore, Chilean cators for measuring researchers’ performance. Journal of researchers publish mainly in journals edited in Spanish Psychodidactics 15:3-19. and in Chile. As Meho and Yang (2007) mention, publi- Buela-Casal G, MP Bermúdez, JC Sierra, R Quevedo-Blasco, cations in a language other than English are usually less Á Castro, A Guillén-Riquelme. 2011. Ranking de 2010 en cited. In addition, older publications could be more cited producción y productividad en investigación de las univer- than a new one, because the last one has less time indexed sidades públicas españolas. Psicothema 23:527-536. in a database (Slyder et al. 2011). Buela-Casal G, MP Bermúdez, JC Sierra, R Quevedo-Blasco, Regarding the two databases used, our findings suggest A Guillén-Riquelme, Á Castro. 2010. Relación de la pro- that to accurately evaluate and/or rank scientific produc- ductividad y eficiencia en investigación con la financiación tivity, one should employ both WoS and Scopus because de las comunidades autónomas españolas. Psicothema these databases largely complement, rather than replace, 22:924-931. Buela-Casal G, A Castro. 2008. Análisis de la evolución de los each other. programas de doctorado con Mención de Calidad en las One of the principal difficulties encountered in this universidades españolas y pautas para su mejora. Revista study is the heterogeneity used by Chilean scientists to de Investigación en Educación 5:49-60. identify their affiliation and names. In many cases, the CIFAG (Colegio de Ingenieros Forestales Asociación Gremial, name of the institution is translated to English: “Facultad CL). 2012. Universidades que imparten la carrera de inde Ciencias Forestales” is for example translated as Fa- geniería forestal. Consulted March 05 2012. Available in

218 BOSQUE 34(2): 211-219, 2013 Productivity ranking of Chilean forestry institutions

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BOSQUE 34(2): 221-231, 2013 DOI: 10.4067/S0717-92002013000200011

Morfología y fenología floral deNothofagus alpina (Nothofagaceae) en un huerto semillero clonal en la región de Los Ríos, Chile

Floral morphology and phenology of Nothofagus alpina (Nothofagaceae) in a clonal seed orchard in Los Ríos Region, Chile

Luz García a*, Fernando Droppelmann b, Magaly Rivero c

*Autor de correspondencia: a Universidad Austral de Chile, Facultad de Ciencias Forestales y Recursos Naturales, Programa de Doctorado en Ciencias Forestales, Valdivia, Chile, [email protected] b Universidad Austral de Chile, Facultad de Ciencias Forestales y Recursos Naturales, Valdivia, Chile. c Cooperativa de Mejoramiento Genético de Chile, Valdivia, Chile.

SUMMARY

Reproductive biology knowledge of species is essential for in situ conservation, propagation and breeding. Consequently, we describe the first detailed phenology ofNothofagus alpina, mentioned until now only in general terms, and provide the morphological description of the male and female flowers. The study was conducted in 2011 in the Clonal Seed Orchard “Huillilemu” located in the locality of San José Mariquina, Region Los Ríos, Chile, at 23 meters of altitude. Observations were made in six clones of the orchard. The phenology model proposed presents ten states from the leaf bud in latency to the initial fruit. The first phenophase characterizes the leaf bud state in rest, while the second shows the morphological changes associated with getting out of dormancy. Five states described below develop male flowers and female inflorescences that appear later. The fall of male flowers mark the transition status into the female flower. The last two phenological stages describe the initial infructescence and development of the dome, respectively. These changes took place over a period of 58 days in individuals with early budding and in 40 days in late budding individuals with accumulated heat requirement of 560-623 GDD. The start date break was related to the altitudinal origin of trees, suggesting a genetic control of this feature. The overall overlap rate of flowering was calculated by 0.22, indicating low reproductive synchrony among analyzed individuals.

Key words: characterization morphology, reproduction, dichogamy, overlapping index, flowering.

RESUMEN

El conocimiento de la biología reproductiva de las especies, es fundamental para la conservación in situ, reproducción y mejoramiento genético. Por ello, se describe por primera vez la fenología detallada de Nothofagus alpina, hasta ahora mencionada sólo de forma general y se presenta la descripción morfológica de las flores masculinas y femeninas. El estudio se realizó durante el año 2011, en el huerto semillero clonal “Huillilemu”, ubicado en la comuna San José de la Mariquina, región de Los Ríos, Chile, a una altitud de 23 m snm. Las observaciones se realizaron en seis clones del huerto. El modelo fenológico propuesto, presenta 10 estados, desde la yema en latencia hasta el fruto inicial. El primer estado caracteriza a la yema en reposo, mientras que el segundo, ilustra los cambios morfológicos asociados a la salida del reposo. Cinco estados describen a continuación, el desarrollo de las flores masculinas y de las inflorescencias femeninas, que aparecen después de estas. La caída de las flores masculinas, marca en la flor femenina la transición al estado de fruto. Los dos últimos estados fenológicos, describen la infrutescencia inicial y desarrollo de la cúpula, respectivamente. Estos cambios se desarrollaron durante un lapso de 58 días, en los individuos con brotación temprana y en 40 días en los individuos con brotación tardía, con requerimiento de calor acumulado de 560 a 623 grados días de desarrollo. La fecha de inicio de la brotación, está relacionada con la procedencia altitudinal de los árboles, por lo que se sugiere un control genético de esta característica. El índice de sobreposición general de la floración se calculó en 0,22, indicando una baja sincronía reproductiva entre los individuos analizados.

Palabras clave: caracterización morfológica, reproducción, dicogamia, índice de sobreposición, floración.

INTRODUCCIÓN pecie dicotiledónea, monoica, anemófila; perteneciente a la familia monogenérica Nothofagaceae (Hill y Jordan 1993). Nothofagus alpina (P. et E.) Oerst. es una especie en- El conocimiento de la biología reproductiva de las es- démica de los bosques templados subantárticos, que pierde pecies, es fundamental para la conservación in situ, repro- sus hojas estacionalmente. Se distribuye en el extremo sur- ducción y mejoramiento genético, pero la escasa informa- occidental de Sudamérica, en territorio chileno y argentino ción en la mayoría de las especies forestales, dificulta el (Donoso et al. 2006). Botánicamente N. alpina es una es- inicio de los trabajos para tales fines. Es primordial contar

221 BOSQUE 34(2): 221-231, 2013 Morfología y fenología floral deNothofagus alpina con información detallada de las características reproduc- MÉTODOS tivas de las especies, incluido el desarrollo de los órganos reproductivos en el tiempo, es decir su fenología. El estudio se realizó durante el año 2011, en el huer- La literatura científica no registra trabajos referentes a to semillero clonal Huillilemu, ubicado en la comuna San la anatomía de los órganos reproductivos en especies del José de la Mariquina, región de Los Ríos, Chile, a una género Nothofagus, siendo muy pocos los referentes a la altitud de 23 m snm. Según la clasificación de Köppen morfología; pudiendo citarse a Urban (1934), quien des- (1900), esta región presenta un clima templado lluvioso; cribe la morfología de las flores de algunos Nothofagus; se clasifica dentro del subtipo clima de costa occidental Rozefelds y Drinnan (1998, 2002) que estudiaron la on- con influencia mediterránea y se caracteriza por las altas togenia y diversidad de las flores masculinas y femeninas precipitaciones, con un promedio anual de 2.400 mm. Las de varias especies del género Nothofagus. Así mismo, al- condiciones climáticas durante el tiempo en que se desa- gunos trabajos analizan la fenología estacional de especies rrolló el estudio, se detallan en la figura 1 (Sistema Agro- de Nothofagus (Rusch 1993, Premoli et al. 2007), pero se climático 2012). El calor acumulado (figura 1) se calculó requiere la fenología detallada, para la toma de decisiones en unidades grados días de desarrollo, desde el 01 de julio en los procesos de mejoramiento y manejo forestal. al 25 de noviembre del 2011, utilizando la fórmula 1 (De La fenología contempla el estudio de los fenómenos Fina y Ravelo 1979): periódicos de los vegetales y la relación de estos eventos con factores edáficos y climáticos (De Fina y Ravelo 1979, [1] Martí et al. 2004). Según Lieth (1997) la fenología clásica �� es el arte de subdividir el desarrollo de taxas biológicos, Donde:�� en secciones identificables a lo largo de un tiempo. Estas GD = grados días2 (ºC), secciones se denominan fenofases y se utilizan para exa- Tmax = temperatura máxima (ºC), minar el desarrollo del ciclo de vida de un organismo. La Tmin = temperatura mínima (ºC), ocurrencia de una fenofase, es determinada por las carac- µ = temperatura umbral mínima de actividad fisiológica (ºC). terísticas bióticas de las especies vegetales y por las carac- terísticas del clima local. La fórmula 1 pertenece al método residual, donde µ co- En los climas templados la secuencia anual de fenofa- rresponde a la temperatura umbral mínima de actividad. ses de las plantas leñosas, está claramente relacionada con Para los cálculos correspondientes se utilizó µ = 7 °C, por la estacionalidad del clima, principalmente con la varia- ser considerada como limitante para la actividad fisiológi- ción de la temperatura y el fotoperiodo. Ello sugiere que ca de los árboles; el desarrollo de la mayoría de las espe- las fenofases deben producirse en el curso del año, en cada cies agrícolas y forestales ocurre sobre ésta temperatura individuo con perfecta coordinación entre ellas y que el (De Fina y Ravelo 1979). patrón fenológico debe estar suficientemente adaptado a El estudio morfológico se realizó sobre material colecta- las condiciones ambientales, para asegurar la superviven- do y se complementó con observaciones del periodo de flo- cia de la planta (Martí et al. 2004). ración de la especie; definiendo como floración el desarrollo Esta ciencia ha emergido recientemente como objetivo de las flores, desde el momento de la antesis, hasta la fase de importante de la investigación ecológica (Schwartz 1999) senescencia (Souza et al. 2003). Para determinar el periodo y es de gran valor en otras áreas de investigación: agricul- de vida; en las flores masculinas se consideró su duración tura, salud pública, ecología, fitoclimatología. En las cien- en días, desde el estado de flor visible hasta su senescencia; cias forestales su estudio puede ayudar al manejo adecuado la duración de las flores femeninas se calculó desde la fecha de los cultivos, apoyando al establecimiento de modelos de que fueron visibles a ojo desnudo, hasta la etapa de flor ma- producción, nutrición; determinar posibles anomalías de dura o fruto inicial. Las visitas al huerto para las respectivas tipo fisiológico, establecer la época adecuada para realizar observaciones, se realizaron trisemanalmente, durante las cruzamientos controlados y recolección de semillas. cuales se efectuó un registro fotográfico de los estados de En vista de que la fenología sienta las bases para com- las flores en cada una de las ramas marcadas previamente. prender la biología reproductiva de las especies, se preten- Las observaciones fenológicas se realizaron en seis de iniciar el estudio de la biología floral de N. alpina con clones, de dos a cinco rametos por clon, plantados en el un análisis de la fenología floral. En la presente investiga- año 1989. En cada árbol se etiquetaron cinco ramas, en ción, se planteó realizar una descripción morfológica de diferentes orientaciones, que tenían entre 8 y 12 brotes. En las flores de N. alpina, establecer un patrón fenológico de adelante, se denominará unidades estructurales de creci- floración, y determinar la longevidad floral de seis genoti- miento (UEC), a la nueva ramilla desarrollada a partir de pos de N. alpina de diferentes orígenes altitudinales; cono- un evento de extensión ininterrumpida o elongación de un cimiento necesario para la planificación de cruzamientos brote (Puntieri et al. 2007). Los individuos evaluados se en los programas de mejoramiento genético y para la pro- detallan en la cuadro 1. ducción de semillas mejoradas, para abastecer los progra- Para determinar el fenoestado de las UEC, se siguió la mas de reforestación con esta especie. siguiente pauta:

222 BOSQUE 34(2): 221-231, 2013 Morfología y fenología floral deNothofagus alpina

25 800

700 20 600

500 15

400

10 día Grados 300

200 Precipitación (mm), Precipitación (mm), temperatura (°C) 5 100

0 0 06-sep 13-sep 20-sep 27-sep 04-oct 11-oct 18-oct 25-oct 01-nov 08-nov 15-nov 22-nov Precipitación (mm) Temperatura (°C) Grados día

Figura 1. Condiciones climáticas en el huerto semillero Huillilemu, 2011. Climatic conditions in the seed orchard Huillilemu, 2011.

Cuadro 1. Código y origen de los árboles evaluados. tados fenológicos para las UEC, integrando las fenofases Code and origin of evaluated trees. presentadas por las flores masculinas y femeninas. Las fe- Código Lugar de Altitud Latitud S Longitud O nofases se designaron con una letra continua del alfabeto, origen (m snm) por ejemplo: A para la yema cerrada, B para la yema hin- 38 Arquilhue 540 40° 07’ 72° 02’ chada, y así hasta el estado final de la variable fenológica. 11 Neltume 620 39° 49’ 71° 58’ Para nominar las fases fenológicas de las flores masculinas 361 Arquilhue 670 40° 07’ 71° 55’ y femeninas, se les asignó un número en una escala ordi- nal. En vista de que en una misma UEC, se encuentran tan- 19 Neltume 700 39° 51’ 71° 53’ to hojas, como las flores masculinas y femeninas, también 4 Pilmaiquén 1.000 39° 58’ 71° 48’ se realizó un registro del desarrollo de las hojas, aunque 30 Pilmaiquén 1.000 39° 54’ 71° 51’ este no fue decisivo en la elaboración del patrón fenológi- co, puesto que tanto el tamaño como el número de hojas en los diferentes brotes, en los árboles evaluados, presentaban - Se consideró como inicio de apertura de yemas flora- una gran variación dentro de una misma fenofase. les, cuando al menos el 20 % de los brotes en las ramas Se determinó la sobreposición del periodo de floración, observadas alcanzó dicha fase. según el índice cualitativo de Sörensen (1948), utilizando - Se determinó las fases de senescencia y caída de las la fórmula 2: flores masculinas, cuando se observó en el 80 % o más de los brotes en las ramas evaluadas. [2] - El resto de las fases fenológicas registradas, se deter- ʹܿ minaron cuando el 50 % o más de los brotes en las Donde:ൌ ramas observadas alcanzó dicha fase (plenitud de a = fechasܽ൅ܾ de floración masculina del individuox, fase). b = fechas de floración femenina del individuoy, c = fechas comunes de floración. Para determinar la fenofase en que se encontraba cada árbol, se le asignó el estado fenológico registrado para Para el cálculo, sólo se consideraron las etapas de li- la mitad o más de sus UEC evaluadas (Gómez-Casero et beración de polen en las flores masculinas y receptividad al. 2007). La designación del estado fenológico, se hizo del estigma en las flores femeninas. Según este índice, un mediante la visualización directa de las características de valor igual o cercano a 1 indica un elevado solapamiento cada órgano. de la floración entre los individuos comparados; valores A partir de los datos obtenidos, se diseñó un modelo cercanos a 0 son indicativos de un bajo grado de solapa- conjunto (cuadro 2, figura 2) donde se establecen los es- miento entre los individuos.

223 BOSQUE 34(2): 221-231, 2013 Morfología y fenología floral deNothofagus alpina

Cuadro 2. Estados fenológicos de la foliación y desarrollo de flores masculinas y femeninas. Phenological stages of the foliation and development of male and female flowers. Estado UEC Foliación Flores masculinas Flores femeninas A 1 Yemas cerradas - - B1 2 Yema hinchada, ápice verde - - B2 3 Inicio de apertura de yemas 1 Flor visible - C 4 Despliegue de primeras 2 Flor expuesta - hojas (1-4 hojas) completamente D1 5 Despliegue de hojas 3 Flor en proceso de 1 Inflorescencia visible (5-6 hojas) maduración de anteras E 6 Despliegue de hojas 4 Anteras maduras. 2 Inflorescencias que presentan (+ 6 hojas) estigmas en crecimiento F - 5 Liberación de polen 2 Estigmas de flores en crecimiento G - 6 Anteras vacías. Senescencia 3 Flores con estigmas receptivos H1 - 7 Caída de flores 4 Desarrollo de valvas encerrando los estigmas e inicio de hinchamiento de ovarios H2 - - 5 Estigmas encerrados por valvas I - - 6 Desarrollo de ovarios J 7 Hojas completamente - 7 Frutos tiernos desplegadas

RESULTADOS Cuadro 3. Cantidad de anteras en flores masculinas de Nothofa- gus alpina. Caracterización de las flores. Esta especie es diclino mo- Number of anthers in male flowers of Nothofagus alpine. noica, es decir, produce flores unisexuales pistiladas y es- Código de individuos Flores taminadas en un mismo árbol e incluso en el mismo brote. clon 38 clon 11 clon 361 clon 19 clon 4 clon 30 Las flores que emergen en un periodo de floración, están 1 50 53 56 45 36 54 preformadas desde la estación de crecimiento anterior. Se 2 42 50 51 42 27 49 observaron brotes florales, preformados desde el final de la primavera anterior al periodo de floración respectivo. 3 45 46 46 48 33 51 Nothofagus alpina presenta dicogamia interfloral en la 4 49 57 46 47 32 51 modalidad de protandria, pues presenta primeramente la 5 45 43 40 52 33 53 maduración de las flores masculinas; mientras la receptivi- 6 47 50 48 48 39 48 dad de los estigmas en las inflorescencias femeninas, sólo 7 48 38 56 50 42 48 se observa al final de la etapa de liberación de polen. 8 59 44 42 48 35 48 Flores masculinas. Las flores masculinas son solitarias. Se 9 49 45 40 40 34 49 encuentran en la base de las axilas de las dos hojas más ba- 10 52 45 46 48 31 54 sales, en número de una a cinco (por axila). Estas flores es- ȳ 48,6 47,1 47,1 46,8 34,2 50,5 tán sostenidas por un pedúnculo delgado de 1 a 1,4 cm de Sd 4,64 5,47 5,82 3,58 4,18 2,46 largo aproximadamente, característica que facilita su movimiento y la dispersión del polen por el viento, formadas por 45,7 (± 5,8) estambres (cuadro 3), que están rodeados por un perigonio verdoso, membranoso, aterciopelado, de Flores femeninas. Las flores son verdes, desnudas - ein forma semiesférica y de borde levemente aserrado. Los es- conspicuas; se encuentran en inflorescencias constituidas tambres son exertos, pubescentes, libres; las anteras son por tres flores de grandes estigmas, envueltas en un invó- ditecas y basifijas; presentan dehiscencia longitudinal y lucro común, que consiste en un conjunto de valvas, que producen una gran cantidad de polen seco amarillento; los en la madurez se convierte en la cúpula tetrapartida que filamentos (0,35 ± 0,1 cm) son levemente más largos que encierra los frutos. Las inflorescencias femeninas seen las anteras (0,28 ± 0,1 cm). cuentran, entre las estípulas, en las axilas de las hojas más

224 BOSQUE 34(2): 221-231, 2013 Morfología y fenología floral deNothofagus alpina

1♂ 2♂

I 1,2 cm

A B1 B2 B3 C

6,0 cm

3♂ 4♂ 5♂ 6♂ 7♂

III

1,0 cm

1,5 mm 2♀ 3♀ 1♀ 2♀ 4♀ IV

4,0 mm

2,0 mm

D E F G H1

9,5 cm

5♀ VI 6♀ 6♀ 6♀ 7♀

1,2 cm 4,0 mm

H2 I1 I2 I3 J

Figura 2. Patrón fenológico de la floración deNothofagus alpina (A = yema en latencia, B1-B3 = yema hinchada, inicio de apertura de yema - flores masculinas visibles (1♂), C = flor masculina expuesta (2♂), D = anteras en proceso de maduración (3♂)- inflorescencia femenina visible (1♀), E = anteras maduras (4 ♂) y estigmas de flores femeninas en crecimiento (2♀), F = liberación de polen (5 ♂) - estigmas de flores femeninas en crecimiento (2♀), G = flor masculina senescente con anteras vacías (6 ♂) - flores femeninas con estigmas receptivos (3♀), H1-H2 = caída de flores masculinas (7 ♂) -crecimiento de valvas encerrando a los estigmas (4♀, 5♀), I1-I3 = hinchamiento de ovarios (6♀), J = fruto tierno (7♀). Línea I desde yema en latencia hasta flor masculina expuesta (A-C); líneas III y IV son ampliaciones de las flores masculinas y femeninas, respectivamente, de brotes en línea II; VI corresponde a flores femeninas ampliadas de brotes en línea V. Phenological pattern of flowering of Nothofagus alpine. A = Bud latency, B1-B3 = swollen bud, bud aperture start - male flowers visible (1 ♂), C = exposed male flower (2 ♂), D = anther maturation (3 ♂) - female inflorescence visible (1 ♀), E = anthers mature (4 ♂) and stigmas of female flowers growing (2 ♀), F = liberation pollen (5 ♂) - stigmata of growing female flowers (2 ♀), G = senescent male flower with empty anthers (6 ♂) - female flowers with receptive stigmas (3 ♀), H1-H2 = fall of male flowers (7 ♂)-growth of cupula enclosing the stigmata (4 ♀, 5 ♀) , I1-I3 = enlargement of ovaries (6 ♀), J = tender fruit (7 ♀). Line I from bud dormant until exposed male flower (AC) lines III and IV are extensions of the male and female flowers, respectively, online outbreak II, VI corresponds to female flowers buds expanded online V.

225 BOSQUE 34(2): 221-231, 2013 Morfología y fenología floral deNothofagus alpina apicales, en número de una a cinco por brote (según lo re- nace en las axilas de las dos primeras hojas más basa- gistrado durante esta investigación, aunque los autores han les. Se ubican en la base de las estípulas, en número de realizado observaciones de árboles de N. alpina, plantados una a cinco flores por axila. Estas flores, en esta fase, en otros lugares con 10 a 12 inflorescencias por brote). presentan las anteras encerradas por un perigonio ver- Se sostienen por pedúnculos muy cortos, casi impercep- doso y pubescente; el pedúnculo es delgado, con una tibles, que se alargan cuando la flor madura y empieza la longitud de 1,0 a 1,4 cm (figura 2C). transición a fruto. Los estigmas sésiles, grandes y sobre- • Estado D – periodo de maduración de anteras- inflo- salientes, se aprecian levemente mucilaginosos en la fase rescencia femenina visible. En este periodo las anteras receptiva. La flor central tiene dos estigmas (bicarpelar) comienzan a aparecer a través del perigonio, debido a y las flores laterales tienen tres estigmas (tricarpelar). La la elongación del filamento que llega a medir hasta un inflorescencia en estado de receptividad tiene un tamaño 60% del total de la longitud del estambre. En esta fase de 0,22 ± 0,02 cm, y la infrutescencia alcanza 4,5 ± 0,5 cm. las inflorescencias femeninas son visibles, en la axila Los ovarios tienen la misma forma que tendrá las semillas, de las hojas apicales, con ayuda de una lupa de bolsillo siendo bialados o trialados, según sean de flores centrales (figura 2D). o laterales, con una placentación de tipo apical, y uno o • Estado E- anteras maduras - estigmas de flores feme- dos óvulos, en cuyo caso uno degenera, quedando solo uno ninas en crecimiento. En este estado, las flores mas- que será fertilizado y formará el embrión. culinas se presentan con los estambres separados, que miden de 7 a 10 mm de longitud. Las anteras de color Fenología de la floración, caracterización morfológica de verde claro, están sostenidas por delgados, pero largos, los estadios. Al mismo tiempo que se inicia la apertura de flexibles y resistentes filamentos. En esta fenofase, las los brotes florales, se presentan las flores masculinas y más inflorescencias femeninas son visibles a ojo desnudo, tarde las femeninas, en una misma unidad estructural de nacen en las axilas de las hojas más apicales del brote, crecimiento, razón por la que se realizó un patrón fenoló- una inflorescencia por axila, y de una a cinco por brote. gico conjunto. Además, porque este tipo de modelo feno- Estas inflorescencias constan de tres flores incomple- lógico tendría la facilidad operativa de poder determinar tas e inconspicuas, que presentan los estigmas descu- el estado y ubicación de las flores masculinas y femeninas biertos. Se distinguen ocho estigmas incipientes, tres (diminutas) a partir de un mismo brote. En este patrón fe- por cada una de las flores laterales y dos estigmas que nológico, los cambios progresivos desde la yema latente, corresponden a la flor central. Los estigmas de flores hasta la presencia de la infrutescencia inicial, se resumen femeninas se observan relativamente grandes y turgen- en 10 estados morfológicos (figura 2). El modelo propues- tes. En algunos casos, es posible observar una colora- to se describe a continuación: ción violácea en los estigmas (figura 2E). • Estado F- liberación de polen -estigmas de flores fe- • Estado A – yema en latencia. Esta fase dura desde la meninas en crecimiento. Durante este estudio, esta fase generación de las yemas, hasta su apertura, en el perio- duró de cuatro a ocho días (cuadro 4). Las anteras se do vegetativo siguiente al de su formación. Las yemas abren longitudinalmente liberando el polen, la dehis- se muestran cerradas, son de forma aguda, de color cencia es extrorsa, característico de las especies ane- marrón-claro, glabras, cubiertas por brácteas coriáceas. mófilas. Al mismo tiempo la flor femenina presenta los Estas yemas se encuentran en las axilas de las hojas del estigmas progresivamente más grandes (figura 2F). ciclo vegetativo anterior y pueden ser terminales o axi- • Estado G- flor masculina con anteras vacías - flores -fe lares. Miden de 0,6 a 1,4 cm de longitud (figura 2A). meninas con estigmas receptivos. En este estado, las flo- • Estado B – yema hinchada. Durante este estudio, esta res masculinas presentan un color grisáceo oscuro, con fase duró de cuatro a ocho días (cuadro 4). Como conse- estambres vacíos; esta fase fenológica ocurre al final de cuencia del despertar vegetativo, las yemas se hinchan la liberación del polen y se prolonga durante la caída y luego se comienza a elongar el brote observándose paulatina de las flores senescentes (cuadro 4). En las un ápice verde; simultáneamente se produce la aper- flores femeninas, se observan los estigmas receptivos, tura de las brácteas, dejando al descubierto las hojas, con aspecto hinchado y ligeramente mucilaginoso; esta que todavía no han comenzado su extensión. También fenofase se presentó, durante un día, inmediatamente se pueden observar las estructuras florares masculinas, después que las flores masculinas habían completado en el caso de yemas florales (figuras 2B1, 2B2, 2B3). la etapa de liberación de polen (figura 2G, cuadro 4). • Estado C – flor masculina expuesta. Durante este estu- • Estado H- senescencia y caída de flores masculinas dio, esta fase duró de cuatro a siete días (cuadro 4). La -desarrollo de valvas encerrando a los estigmas. La elongación de los entrenudos y pedúnculos sucede rá- caída de las flores masculinas sucedió durante uno a pidamente, dejando al descubierto estructuras foliares ocho días en los diferentes genotipos (cuadro 4). En y florales. Las primeras hojas aparecen al mismo tiem- este periodo, las flores masculinas vacías y senescen- po que las flores masculinas y se elongan rápidamente, tes, que presentan un color plomizo claro, caen paulati- son pequeñas, de color verde claro. La flor masculina namente, quedando solamente las flores femeninas. En

226 BOSQUE 34(2): 221-231, 2013 Morfología y fenología floral deNothofagus alpina

Cuadro 4. Inicio de brotación, dicogamia y duración de las fenofases en la floración de Nothofagus alpina, 2011. Se indica floración masculina y femenina *, L p: liberación de polen R: flor femenina receptiva. Beginning of leaf bud breaking, dichogamy and duration of flowering phenophases in Nothofagus alpina 2011. It shows male and female flowering*, L p: R pollen release: receptive female flower.

01-oct 03-oct 05-oct 07-oct 10-oct 12-oct 14-oct 17-oct 19-oct 21-oct 24-oct 28-oct 06-sep 13-sep 21-sep 28-sep 03-nov 11-nov 17-nov 25-nov Código árboles

Tipo de flores

día día (°C) 175,2 206,4 243,4 286,8 301,1 312,2 325,4 336,0 347,9 350,9 361,4 377,9 389,4 404,1 421,5 450,7 507,4 560,2 623,0 685,5 Grados

♂ L. p 38 ♀ R

ESTADÍO A B C D E F F F G H H I I I I I I J J J

♂ L. p 11 ♀ R

ESTADÍO A B C D E F F G H H H I I I I I J J J

♂ L. p 361 ♀ R

ESTADÍO A B C CCDEF GH HHI I I I J J J

♂ L. p. 19 ♀ R

ESTADÍO A B B B C C D F G G H H H I I I J J

♂ L. p. 4 ♀ R

ESTADÍO A BBCCDFF GHHI I I I J J

♂ L. p. 30 ♀ R

ESTADIO A BBCCDEF FGHI I I I J J

*A = yema en latencia, B = yema hinchada, inicio de apertura de yema - flores masculinas visibles, C = flor masculina expuesta, D = periodo de maduración de anteras - inflorescencia femenina visible, E = anteras maduras - estigmas de flores femeninas en crecimiento, F = liberación de polen - estigmas de flores femeninas en crecimiento, G = flor masculina senescente con anteras vacías - flores femeninas con estigmas receptivos, H = caída de flores masculinas - crecimiento de valvas encerrando a los estigmas, I = hinchamiento de ovarios, J = fruto tierno.

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éstas, inmediatamente después de pasar por el periodo presentar la floración, desde el 05 de octubre hasta el 19 de receptibilidad, se observa el inicio del desarrollo de de octubre, con un requerimiento de 325,4 a 389,4 grados los ovarios, y el crecimiento y la unión de las valvas días de desarrollo (cuadros 4 y 6). que encierran progresivamente a los estigmas deshi- En los clones de origen altitudinal más bajo, las inflo- dratados. (figura 2H, 2H). rescencias femeninas fueron visibles el 28 de septiembre, • Estado I- hinchamiento de ovarios. Durante este estu- fecha en la cual se había acumulado 286,75 grados días de dio, esta fenofase se observó durante 22 a 26 días (cua- desarrollo y que coincide con el estadio de maduración de dro 4), corresponde al periodo que transcurre desde anteras en las flores masculinas. En cambio, en los últimos la fecundación, hasta cuando los frutos completan su individuos que florecieron, que fueron los clones de mayor desarrollo y alcanzan su máximo tamaño. Los ovarios origen altitudinal, las inflorescencias femeninas fueron vi- crecen en las flores que han sido polinizadas o fecun- sibles el 10 de octubre, fecha en la que se habían acumula- dadas; al tiempo que se alarga el pedicelo llegando a do 347,9 grados días de desarrollo. El tiempo transcurrido, medir 0,6 cm de longitud. Los estigmas aparecen uni- desde el estado de flor visible, hasta flor receptiva fue de dos directamente al extremo superior del ovario. Las 14 días en los individuos de origen altitudinal más bajo y valvas del involucro, se separan debido al desarrollo de nueve días en los árboles de mayor altitud. El estado de del ovario (figura 2I, 2I, 3I). receptividad de los estigmas en las flores femeninas, se ob- • Estado J- fruto inicial. Este estado corresponde a la in- servó el 10 de octubre en los individuos con brotación tem- frutescencia, cuando ha alcanzado su máximo tamaño. prana y el 19 de octubre para los individuos con brotación La infrutescencia consta de un involucro común en for- tardía, lo que calculado en tiempo fisiológico corresponde ma de cúpula, de color verde claro, dehiscente, tetra- a 347,9 y 389,4 grados días de desarrollo (cuadros 4 y 6). partida, sus cuatro valvas están provistas de apéndices Coincidentemente, el inicio de la brotación en los di- foliáceos glandulosos. La infrutescencia mide hasta 1,4 ferentes genotipos evaluados estuvo relacionado al origen cm de diámetro y está sostenida por un pedicelo de has- altitudinal del ortet. Así, en los clones cuyo lugar de origen ta 0,6 cm de longitud (figura 2J). se encontraba a menor altitud, los brotes salieron más temprano de la latencia (figura 3). Duración de los estados florales y requerimiento térmico. El desarrollo de los brotes florales, desde la apertura de Índice de sobreposición. El índice de sobreposición de la la yema hasta el fruto inicial, resultó ser diferente en los floración entre los seis clones evaluados es bajo (0,22 ± clones evaluados. Ocurrió durante un lapso de 58 días en 0,27). Según el traslape de la floración, se destacan tres los individuos con brotación temprana y en 40 días en los grupos que tienen buenas posibilidades de cruzarse: un individuos con brotación tardía. Este crecimiento, calcula- primer grupo consiste en los individuos 38, 11 y 361 (0,4 do en función del calor acumulado, fue de 560,0 a 623,0 a 0,67), el segundo grupo formado por los clones 361 y 19 grados días de desarrollo, respectivamente (cuadros 4 y 6). con un índice de solapamiento de 0,67, y el tercer grupo La aparición de la floración masculina, que coincidió está formado por los individuos 19, 4 y 30, con un índice con la apertura de los brotes (figuras 2B2, 2B3), se observó de 0,50 (cuadro 5). en diferentes fechas para los distintos clones evaluados. Desde el 13 de septiembre hasta el 12 de octubre en el DISCUSIÓN individuo más precoz (clon 38), con requerimiento de calor acumulado comprendidos entre 206,4 y 350,9 grados En N. alpina, al igual que en otras caducifolias leñosas, días de desarrollo. El clon 4 y 30 fueron los últimos en al iniciar la brotación se presentan simultáneamente hojas

1200 1000 800 600 400 200 0 Origen altitudinal (m Origen altitudinal (m snm) 05-oct 05-oct 13-sep 14-sep 15-sep 16-sep 17-sep 18-sep 19-sep 20-sep 21-sep 22-sep 23-sep 24-sep 25-sep 26-sep 27-sep 28-sep 28-sep 28-sep 38000000011361000001900430

Fecha de inicio de brotación/ Clones evaluados Figura 3. Fecha de inicio de la brotación y origen altitudinal de clones evaluados, huerto semillero Huillilemu, 2011. Starting date of leaf bud breaking and altitudinal origin of clones evaluated, seed orchard Huillilemu, 2011.

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Cuadro 5. Índice de sobreposición de Sörensen de seis clones de Nothofagus alpina en el huerto semillero Huillilemu, 2011. Sörensen index of overlapping of six clones of Nothofagus alpina in the seed orchard Huillilemu, 2011. ♀ 38 11 361 19 4 30 Sd ♂ 38 0,4 0,4 0 0 0 0 0,13 0,21 11 0,67 0,5 0,5 0 0 0 0,28 0,31 361 0 0,67 0,67 0 0 0 0,22 0,34 19 0 0 0,67 0,5 0 0 0,19 0,31 4 0 0 0 0,5 0,5 0,5 0,25 0,27 30 0 0 0 0,5 0,5 0,5 0,25 0,27 0,18 0,26 0,31 0,25 0,17 0,17 0,22 0,27

Cuadro 6. Tiempo fisiológico para las principales fenofases de y flores masculinas. Después de la apertura de los catáfi- Nothofagus alpina. los, hay un rápido desarrollo de los brotes; que consiste Physiological time to main phenophases of Nothofagus alpina. en la extensión de órganos preformados en el interior de Fenofase Clones Fecha Grados día las yemas. La acelerada elongación de los brotes, depen- acumulados de totalmente de los recursos almacenados en la planta en 38 13 de septiembre 206,4 la estación de crecimiento anterior. Esta característica se 11 21 de septiembre 243,4 considera, junto a la abscisión foliar, determinante en la Brotación/ 361 21 de septiembre 243,4 estrategia para maximizar los beneficios netos de la foto- FMV 19 28 de septiembre 286,8 síntesis (Marti et al. 2004). La morfología de las flores de N. alpina, evidencia su 4 01 de octubre 301,1 hábito anemófilo. La anemofilia involucra adaptaciones 30 01 de octubre 301,1 como: flores masculinas con muchos estambres, produc- 38 21 de septiembre 243,4 ción de gran cantidad de granos de polen, largos filamentos 11 28 de septiembre 286,8 y presenta pedúnculos que facilitan su movilidad y flores Flor 361 28 de septiembre 286,8 femeninas poco vistosas, apétalas, con grandes estigmas. masculina 19 03 de octubre 312,2 La floración en N. alpina, como en otras especies del expuesta género, se observó en primavera, entre septiembre y oc- 4 05 de octubre 325,4 tubre para los clones seleccionados. Esta apreciación vi- 30 05 de octubre 325,4 sual, considerada en fenología, corresponde solamente a 38 03 de octubre 312,2 la elongación de brotes, puesto que como en otras caduci- 11 05 de octubre 325,4 folias leñosas, estas flores han sido preformadas en la es- Liberación 361 10 de octubre 347,9 tación de crecimiento anterior (Marti et al. 2004, Puntieri de polen 19 12 de octubre 350,9 et al. 2009). Precisamente, los autores de este estudio, han observado la preformación de flores a finales de la prima- 4 14 de octubre 361,4 vera en varios árboles de N. alpina, en el huerto semillero 30 14 de octubre 361,4 Huillilemu. La preformación de las flores, es un comporta- 38 28 de septiembre 286,8 miento habitual de la especies caducifolias leñosas cuyas 11 01 de octubre 301,1 yemas son de tipo catafilarias (Martíet al. 2004), como es Flor 361 05 de octubre 325,4 el caso del N. alpina. femenina 19 07 de octubre 336,0 Esta especie presenta dicogamia como estrategia para visible evitar la autopolinización y de esta forma favorecer la alo- 4 10 de octubre 347,9 gamia. La dicogamia observada en la especie es de tipo 30 10 de octubre 347,9 protándrica. La protandria o liberación anticipada del 38 10 de octubre 347,9 polen, con respecto a la receptividad del estigma, es una 11 10 de octubre 347,9 estrategia muy extendida en el reino vegetal, que reduce Flor 361 12 de octubre 350,9 las oportunidades de autopolinización (Bertin y Newman femenina 19 17 de octubre 377,9 1993). La dicogamia no sería el único mecanismo que uti- receptiva liza esta especie para evitar la autogamia, pues según los 4 19 de octubre 389,4 estudios de Riveros et al. (1995) las especies de género 30 19 de octubre 389,4 Nothofagus presentan autoincompatibilidad.

229 BOSQUE 34(2): 221-231, 2013 Morfología y fenología floral deNothofagus alpina

Coincidentemente, el periodo de floración se acortó en El índice general de sobreposición de la floración para los árboles provenientes de mayor altitud, debido al retra- los clones evaluados es bajo, lo que pone en relieve la baja so en el inicio de la brotación. Rusch (1993) y Premoli sincronía reproductiva que tendría la población evaluada; et al. (2007) realizaron la misma observación al estudiar pues las diferencias en la fenología, no permitirían el in- la fenología de N. pumilio (Poepp. et Endl.) Krasser en tercambio de genes vía polen entre los genotipos estable- diferentes condiciones altitudinales en Argentina. El inicio cidos en el huerto. Según Premoli y Mathiasen (2011), las de la brotación también estuvo relacionado al origen alti- diferencias fenológicas en las poblaciones vegetales a lo tudinal de los árboles evaluados. Los brotes de los clones largo de gradientes altitudinales, causarían su aislamiento cuyo lugar de origen se encontraba a menor altitud salieron reproductivo. más temprano de la latencia. Dicha tendencia, también fue Además de la diferencia en las fechas de floración, ha- registrada por Rusch (1993) en N. pumilio en Argentina bría que analizar otros aspectos que podrían limitar la pro- y por Dittmar y Elling (2006) en Fagus sylvatica L., en ducción de semillas viables en el huerto semillero Huilli- el Sur de Alemania, en donde se encontró un retraso en lemu, como la viabilidad y longevidad del polen, así como las fases fenológicas de dos días en promedio por cada posibles condiciones ambientales desfavorables que limi- 100 metros de aumento en altitud. Esta tendencia se ha tarían una polinización efectiva, como la dirección y velo- explicado principalmente, como un efecto de diferentes cidad del viento, humedad relativa y temperatura. En este regímenes de temperatura (Rötzer 1996), la radiación y las aspecto, Franquel y Galum (1977) sostienen que la hume- precipitaciones, que varían con la altitud (Dittmar y Elling dad relativa baja y la temperatura alta son favorables para 2006). un buen flujo de polen. También, los mismos árboles que Dado que en este estudio, si bien se evaluaron geno- componen la plantación forman una barrera que impide el tipos de diferentes orígenes altitudinales, éstos árboles se libre flujo de polen. Así mismo, se debe considerar, que encuentran bajo las mismas condiciones climáticas en un aunque el índice de sobreposición de las flores en un mis- huerto semillero. Por esta razón, la dependencia entre el mo clon es alto, no se espera que suceda autofertilización, inicio de la brotación y el origen altitudinal de los árbo- pues se ha documentado autoincompatibilidad en otras es- les sugiere un control genético de esta característica. En pecies del género Nothofagus (Riveros et al. 1995). este mismo sentido, Premoli y Mathiasen (2011), conclu- yeron que existen diferencias genéticas en N. pumilio en CONCLUSIONES caracteres ecofisiológicos asociados a la fenología,- cre cimiento, fotosíntesis y morfología foliar. Estos autores, Nothofagus alpina se caracteriza por una marcada es- también mencionan que estas diferencias habrían surgido tacionalidad reproductiva, cuyo periodo de floración se de- como resultado de presiones de selección, reforzadas por sarrolla en la primavera. La morfología floral deN. alpina, un flujo génico limitado por el desajuste de la fenología, es característica de las especies de polinización anemófila. entre poblaciones distanciadas pocos cientos de metros en Los cambios progresivos desde la yema latente hasta la el gradiente altitudinal. En el huerto semillero Huillilemu, presencia del fruto tierno se resumen en 10 estados fenoló- el retraso de esta fenofase es más evidente (un promedio gicos. Se determinó dicogamia en forma de protandria, en de nueve días por cada 100 metros de aumento en la alti- esta especie, pues se observó una liberación temprana del tud), esto se debe, posiblemente, a que sumado a la predis- polen con respecto a la receptividad del estigma. La fecha posición genética exista una posible falta de requerimiento de inicio de la brotación, está fuertemente relacionada al de frío, pues se sabe que una planta que no ha completado origen altitudinal de los clones evaluados, por lo que se su- satisfactoriamente sus requerimientos de frío, necesita ma- giere que esta característica estaría bajo control genético. yor acumulación de calor para salir de la dormancia in- El índice general de sobreposición es de 0,22, que indica vernal, lo que conlleva un retraso en la brotación (Erez que debido al desfase en la fenología y el corto periodo de 1987). Aunque esta tendencia de atraso en la brotación y receptibilidad de las flores femeninas, las posibilidades de acortamiento del periodo de floración, asociada al origen cruzamiento entre los clones evaluados son bajas. altitudinal de los clones analizados, resulta bastante suge- rente, debería estudiarse una mayor cantidad de clones por REFERENCIAS clase de altitud, para corroborar la hipótesis. Además, debido a que los caducifolios, después de sa- Bertin RI, CM Newman. 1993. Dichogamy in angiosperms. Bo- tisfacer sus requerimientos de frío, necesitan simultánea- tanical Review 59: 112-152. De Fina AL, AC Ravelo. 1979. Climatología y Fenología Agrí- mente calor para activar los procesos de polinización y de colas. Buenos Aires, Argentina. Tercera Edición. Editorial formación de las flores y frutos; se cuantificaron los gra- Universitaria de Buenos Aires. 359 p. dos día requeridos en el desarrollo del brote floral, desde Erez A. 1987.Chemichal control of budbreak. Hortscience 22(6): la apertura hasta el fruto inicial. El calor acumulado para 1240-1243. el desarrollo de los brotes florales, varió en los diferentes Dittmar C, W Elling. 2006. Phenological phases of common clones, lo que indica que cada genotipo tiene su propio beech (Fagus sylvatica L.) and their dependence on region requerimiento de grados día. and altitude in Southern Germany. European Journal of Fo-

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Recibido: 06.12.12 Aceptado: 21.06.13

231

BOSQUE 34(2): 233-241, 2013 DOI: 10.4067/S0717-92002013000200012

Modelos regionales de altura–diámetro para plantaciones jóvenes de Eucalyptus tereticornis en la costa atlántica colombiana

Regional height-diameter models for young Eucalyptus tereticornis plantations in the Atlantic coast, Colombia

Ana Milena López a*, Guillermo Trincado b, Alonso Barrios b, Víctor Nieto a

*Autor de correspondencia: a Corporación Nacional de Investigación y Fomento Forestal (CONIF), Calle 71 # 12 – 67, Piso 4°, Bogotá-Colombia, tel.: (57) (1) 2118020, fax: (57) (1) 2118020, [email protected] b Universidad Austral de Chile, Instituto de Manejo Forestal, casilla 567, Valdivia, Chile.

SUMMARY

An important area of Eucalyptus tereticornis plantations has been established in the Atlantic coast in Colombia. Decision planning and estimates of future wood supply will necessary require the use of growth projection systems. Among the components of this system are models able to predict the total height of trees growing under diverse conditions of stand age, site and management. This research focused on the construction of regional height-diameter models in order to implement a growth simulator. Ten regional height-diameter models were evaluated, which had different numbers and types of predictor variables. Data required were obtained from 63 permanent sample plots established in plantations with stand ages between 2 and 8 years old and stand densities from 388 to 1,640 trees per hectare distributed in the Atlantic coast. Measurements of bias, precision and error were used for model evaluation. During the validation process no important differences among the evaluated models were detected. However, models that contained the mean height and mean diameter of the dominant trees as stand-level predictor variables showed a minor bias and error. Finally, the three-parameter regional model proposed by Krumland and Wensel was selected as the best.

Key words: total tree height, non-linear models, growth and yield model.

RESUMEN

Una importante superficie de plantaciones de Eucalyptus tereticornis se ha establecido en la costa atlántica colombiana. Decisiones de planificación y estimaciones de disponibilidad futura de madera requieren contar con sistemas de proyección de crecimiento. Uno de los componentes de este sistema son modelos capaces de predecir la altura total de los árboles bajo diversas condiciones de edad, sitio y manejo. Esta investigación tuvo como objetivo construir modelos regionales de altura-diámetro para implementar un modelo de simulación de crecimiento. Se evaluaron diez modelos que se diferenciaron en el número y tipo de variables predictoras. La información requerida fue obtenida de una red de 63 parcelas permanentes establecidas en plantaciones entre 2-8 años de edad y entre 388-1.640 árboles por hectárea distribuidas en la costa atlántica colombiana. Medidas de sesgo, precisión y error probable fueron utilizadas para realizar la evaluación de los modelos. Durante el proceso de evaluación no se detectaron diferencias importantes entre los modelos. Sin embargo, los que presentaron como variables predictoras a nivel de rodal la altura y diámetro medio de los árboles dominantes mostraron el menor sesgo y error. El modelo regional propuesto por Krumland y Wensel fue seleccionado como el mejor, porque presentó los mejores indicadores de ajuste y predicción.

Palabras clave: altura total, modelos no-lineales, modelo de crecimiento y rendimiento.

INTRODUCCIÓN to que permitan conocer y mejorar el manejo silvicultural de esta especie. Hernández (1993) investigó el efecto de Durante la última década un total de 10.000 hectáreas diferentes densidades de siembra sobre el crecimiento de de plantaciones de Eucalyptus tereticornis Smith han sido E. tereticornis, concluyendo que una densidad inicial de establecidas en la costa atlántica colombiana (Madeflex 2.222 plantas por hectárea bajo un espaciamiento de 3,0 m 2010), en los departamentos de Magdalena (4.870 ha), At- x 1,5 m permite obtener los mayores rendimientos en vo- lántico (1.500 ha), Cesar (1.700 ha), Bolívar (1.760 ha) y lumen (230 m3 ha-1) a la edad de siete años. Otros estudios Guajira (170 ha). Estas plantaciones constituyen la princi- realizados han estado orientados a investigar la afectación pal fuente de materia prima de la industria de tableros de por termitas (Isoptera) y evaluación de sistemas silvopasto- partículas en esta región (Obregón y Restrepo 2007). No riles en plantaciones de esta especie. Gutiérrez et al. (2004) obstante la extensión del recurso y su importancia comer- determinaron que las termitas encontradas en plantaciones cial, existen escasos estudios de crecimiento y rendimien- establecidas en el departamento del Magdalena correspon-

233 BOSQUE 34(2): 233-241, 2013 Modelos regionales de altura–diámetro dieron a Microceroterme ssp. con un 96,9 % de la afec- de modelos regionales no-lineales de altura-diámetro y (2) tación. Mahecha et al. (2007) realizaron una evaluación seleccionar el mejor modelo predictor de altura total para de sistemas silvopastoriles para investigar el efecto de la ser incorporado en un sistema de proyección de crecimien- altura de los árboles sobre la disponibilidad de pastos y el to y rendimiento. El procedimiento que se presenta para la impacto de la presencia de los animales sobre el crecimien- validación de los modelos con base a medidas de sesgo, to de los árboles. precisión y error probable es genérico, por lo tanto, puede En la costa atlántica, futuras actividades de planifica- ser aplicado a otro tipo de modelos predictivos. ción forestal y estudios de abastecimiento de materia prima proveniente de plantaciones de E. tereticornis necesitarán MÉTODOS implementar sistemas de inventarios y de proyección de crecimiento. En ambos casos, se requerirán modelos que Datos. Los datos utilizados en este estudio provienen de la permitan la predicción de la altura total de los árboles. En primera medición de una red de 63 parcelas permanentes inventarios forestales la altura total se requiere para realizar establecidas en plantaciones de E. tereticornis localizadas estimaciones de volúmenes comerciales y a nivel de pro- en la costa atlántica de Colombia. Esta región se caracteriza ductos (Trincado y Leal 2006). La predicción de alturas to- por presentar temperaturas que varían entre 22 y 35 °C y tales es también requerida para determinar la calidad de si- precipitaciones con rango de 700 a 1.350 mm año-1 (IDEAM tio (Diéguez et al. 2005) y la estructura de los rodales (Cas- 2005). El establecimiento de las parcelas se realizó el año tedo et al. 2006, Saunders y Wagner 2008). Por otro lado, 2009 (febrero-mayo) en rodales que presentaron accesibili- en sistemas de proyección de crecimiento y rendimiento se dad permanente, sin indicios de perturbaciones humanas y requiere contar con modelos que permitan estimar la rela- representativos de las condiciones de sitio en las cuales se ción altura-diámetro a lo largo del período de proyección desarrollan las plantaciones de E. tereticornis. (Calama y Montero 2004, Sharma y Parton 2007). Un total de 14 parcelas permanentes fueron estableci- La predicción de alturas totales se puede realizar em- das en el departamento de Atlántico y 49 en el departa- pleando modelos locales o modelos regionales de altura- mento de Magdalena (figura 1). Las parcelas cubrieron un diámetro (Sánchez et al. 2007). Los modelos locales se uti- rango de edades entre 2-8 años y densidades entre 388- lizan en inventarios forestales donde la medición de alturas 1.640 árboles por hectárea (cuadro 1). La forma de las par- totales (h) se realiza sólo en una muestra de individuos celas permanentes establecidas fue circular y su superficie dentro de cada parcela, debido al elevado costo asociado a se determinó considerando la densidad que presentaron la medición (Sharma y Parton 2007). Posteriormente, con las plantaciones. Se utilizó una superficie de 500 2m para base en esta muestra se ajusta un modelo local de altura- plantaciones con una densidad mayor o igual a 1.100 ár- diámetro que se utiliza para predecir aquellas alturas no boles por hectárea y de 800 m2 para densidades menores medidas. Una alternativa a los modelos locales es el ajuste a 1.100 árboles por hectárea. Para cada uno de los árboles de modelos regionales de altura-diámetro, los cuales in- seleccionados, dentro de las parcelas, se registraron las si- cluyen en su estructura variables a nivel de rodal con el guientes variables de estado: diámetro (d) medido a 1,3 m propósito de aumentar su capacidad predictiva, evitando sobre el suelo con cinta diamétrica, posición sociológica el ajuste de una función altura-diámetro para cada rodal (dominante, codominante, intermedio o suprimido), con- y, por lo tanto, permitiendo una aplicación más extensiva dición del individuo (vivo, muerto, quebrado por viento o del modelo (Curtis 1967, Trincado y Leal 2006, Krisnawa- raleado) y calidad fustal a nivel de árbol completo a todos ti et al. 2010, Misir 2010).Un modelo regional de altura- los árboles. La altura total (h) y altura de inicio de copa diámetro permite explicar la variabilidad de la relación verde fueron medidas con hipsómetro LaserVertex VL402 altura-diámetro causada por diferencias en la calidad de si- (Haglöf Sweden AB 2011) a una sub muestra de 16 árboles tio, densidad y régimen de manejo (Sharma y Zhang 2004, seleccionando 4 árboles de cada posición sociológica, cu- Sharma y Parton 2007, Temesgen et al. 2007, Saunders y briendo la distribución de tamaños de los individuos den- Wagner 2008, Sonmez 2009, Crecente et al. 2010). Debido tro de cada parcela. a lo anterior, este tipo de modelos han sido incorporados en sistemas de simulación de crecimiento y rendimiento Modelos evaluados. Para este estudio se seleccionaron 10 (Calama y Montero 2004, Diéguez et al. 2005). modelos regionales de altura-diámetro, intrínsecamente Con el propósito de desarrollar herramientas de pro- no-lineales, los cuales han sido utilizados para describir yección de crecimiento para plantaciones de E. tereticor- esta relación en otras especies forestales (cuadro 2). La nis, se realizó un estudio para ajustar modelos regionales principal diferencia entre los modelos es el número de pa- de altura-diámetro. El desarrollo de esta investigación se rámetros a ser estimados (entre uno y cinco) y las variables basa en la hipótesis que la estimación de parámetros de predictoras a nivel de rodal incluidas en su estructura. modelos previamente publicados, ajustados para otras es- Para la estimación de la altura dominante en cada parce- pecies, permitirá representar la relación altura-diámetro la se utilizó el siguiente procedimiento. Se ajustó en forma para la especie de interés. Los objetivos específicos del independiente en cada parcela el siguiente modelo no-lineal estudio son (1) evaluar y comparar la capacidad predictiva de altura-diámetro, utilizando la submuestra de 16 árboles.

234 BOSQUE 34(2): 233-241, 2013 Modelos regionales de altura–diámetro

Cuadro 1. Estadística descriptiva de las parcelas permanentes de E. tereticornis establecidas en la costa atlántica (n = 63). Descriptive statistics of the permanent plots of E. tereticornis established in the Atlantic coast (n = 63). Departamento (número Estadístico Variable de parcelas) Media Mínimo Máximo DSa Edad (años) 2,3 2,0 3,0 0,5 Árboles ha-1 1.034 800 1.460 166,5 Área basal (m2 ha-1) 3,9 2,0 5,5 1,0 Atlántico Diámetro medio (cm) 6,7 4,7 8,5 1,0 (14) Diámetro medio cuadrático (cm) 6,9 5,0 8,9 1,0 Diámetro dominante (cm) 9,2 7,4 12,1 1,2 Altura media (m) 8,8 6,1 11,9 1,7 Altura dominante (m) 10,9 8,7 13,8 1,6 Edad (años) 5,5 2,0 8,0 1,9 Árboles ha-1 996 388 1.640 238,7 Área basal (m2 ha-1) 9,4 0,9 17,2 3,8 Magdalena Diámetro medio (cm) 10,5 3,5 14,9 2,4 (49) Diámetro medio cuadrático (cm) 10,9 3,8 15,6 2,4 Diámetro dominante (cm) 14,7 6,3 21,8 3,5 Altura media (m) 13,7 4,8 19,2 3,1 Altura dominante (m) 16,5 7,7 22,4 3,9 a Desviación estándar muestral.

30 Atlántico Magdalena 25 20 15 10 Altura total (m) Altura 5 0 0 5 10 15 20 25 0 5 10 15 20 25 DAP (cm) DAP (cm) Figura 1. Relación de altura-diámetro para los departamentos del Atlántico y Magdalena. Height-diameter relationship for the departments of Atlántico and Magdalena.

β1 d h = β 0 ⋅ e + ε [1] subrutina PROC NLIN contenida en el software estadístico Statistical Analysis System (SAS Institute 1999). Durante el Donde h es la altura total (m), d es el diámetro a 1,3 m so- proceso de estimación de parámetros, el algoritmo de mini- bre el suelo, βi son los parámetros a ser estimados y ε es el mización de la suma de cuadrados del error fue Gauss-New- error aleatorio. El modelo ajustado se utilizó para predecir ton. Para evitar la convergencia en un óptimo local se usaron las alturas totales no medidas. Posteriormente, para cada diferentes valores iniciales para los parámetros, obtenidos a parcela se realizó el cálculo de la altura dominante (Hd) partir de estudios similares reportados en la literatura. La que fue definida como la altura media de los 100 árboles calidad de ajuste de los modelos a los datos muestrales fue más gruesos por hectárea. evaluada utilizando el error estándar de estimación (sy.x) n 2 h − hˆ Estimación de parámetros y validación de los modelos. Los ∑( i i ) modelos fueron ajustados en su forma no-lineal, la estima- i = 1 [2] S y.x = ción de parámetros, para cada uno, se realizó utilizando la (n − p)

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Cuadro 2. Modelos regionales no-lineales de altura-diámetro. Nonlinear height-diameter regional models. Modelo Fuente Modelo con un-parámetro

−3 M1 1 3 Omule y MacDonald (1991) h = 1,3 + [β0 (1 d −1 Dd ) + (1 (H d −1,3)) ] + ε

Modelo con dos-parámetros

β0 ⋅(1−Dd d )+β1⋅(1 Dd −1 d ) M2 h = 1,3 + (H d −1,3)⋅ e + ε Gaffrey (1988)

Modelo con tres-parámetros

−(β1+β2 ⋅Hd ) −(β1+β2 ⋅Hd ) −β0⋅[d −Dd ] M3 h = H d ⋅ e + ε Krumland y Wensel (1988)

Modelos con cuatro-parámetros

−β3 d M4 h = 1,3 + (β 0 + β1 ⋅ H d + β 2 ⋅ Dg )⋅ e + ε Hui y Gadow (1993)

β2 M5 h = 1,3 + e β0 +β1⋅d +β3⋅Hd + ε Larsen y Hann (1987)

β3 β1 β2⋅Hd M6 h = 1,3 + β 0 ⋅ H d ⋅ d + ε Hui y Gadow (1993)

β −β2⋅d Dg 3 M7 h = β 0 ⋅ H d ⋅ (1− β1 ⋅ e ) + ε Pienaar et al. (1990)

Modelos con cinco-parámetros

β2 M8 h = 1,3 + e β0 +β1⋅d +β3⋅Hd +β4⋅ln G + ε Dolph (1989)

−β4 d M9 h = 1,3 + (β 0 + β1 ⋅ H d + β 2 ⋅ Dg + β 3 ⋅ G)⋅ e + ε Schröder y Álvarez (2001)

β3 β4 M10 β1 −β2 ⋅(N G) ⋅d Sharma y Parton (2007) h = 1,3 + β 0 ⋅ H d ⋅ (1− e ) + ε a h es la altura total (m), d es el diámetro a la altura de pecho (cm) medido a 1.3m sobre el suelo, Dg es el diámetro medio cuadrático (cm), Dd y Hd es el diámetro (cm) y la altura media (m) de los 100 árboles más gruesos por hectárea, respectivamente, G es el área basal por hectárea (m2 ha-1), N es el número de árboles por hectárea, βi son los parámetros a ser estimados (i=1,2, …, n) y ε es el error aleatorio del modelo.

2 Y el coeficiente de determinación ajustado (Radj) 63 oportunidades. En cada oportunidad se dejó fuera una de las parcelas y se calcularon los residuales de sus ob- n servaciones con base a los parámetros estimados con las − − ˆ 2 (n 1)∑(hi hi ) 62 parcelas restantes. Este procedimiento permitió realizar R 2 = 1 − i = 1 [3] la evaluación de la capacidad predictiva de los modelos adj n utilizando una muestra independiente a la utilizada en el (n − p) (h − h )2 ∑ i i proceso de estimación de parámetros. Posteriormente, se i=1 utilizó la metodología de validación propuesta por Araba- ˆ Donde hi es la altura total observada, hi es la altura total es- tzis y Burkhart (1992) para el cálculo de medidas de sesgo, timada, h es la altura media observada, n es el número total precisión y error probable. Los residuales para cada obser- de observaciones y p es el número de parámetros del modelo. vación se definieron como

Debido al reducido número de parcelas para realizar la ˆ [4] ei j = hi j − hi j validación de los modelos se estableció el siguiente procedimiento para la generación de residuales. La estimación Donde h es la altura observada del j-ésimo árbol en la i-ési- i j de parámetros de cada uno de los modelos se realizó en ma parcela y ˆ es la altura estimada del j-ésimo árbol en la hi j

236 BOSQUE 34(2): 233-241, 2013 Modelos regionales de altura–diámetro

i-ésima parcela. Para cada parcela se definió una medida de Posteriormente, se obtuvieron valores medios de ei , 2 sesgo que corresponde a la media aritmética de sus residuales Si y MSi para las 63 parcelas evaluadas. Los valores de e , S 2 y MS fueron utilizados en el proceso de eva- n luación y comparación de la capacidad predictiva de los 1 i [5] modelos regionales de altura-diámetro. El mejor modelo e i = ∑ ei j ni j=1 fue el que presentó los menores valores de los estadísticos mencionados anteriormente. Los residuales de cada mode-

Donde ni es el número de árboles muestras de la i-ésima lo fueron analizados gráficamente para evaluar normalidad parcela. Adicionalmente, dentro de cada parcela, se calcu- y homogeneidad de varianzas. Se construyeron gráficos de ló la varianza de los residuales que se consideró como una residuales-altura total estimada para descartar problemas medida de precisión de heterocedasticidad y gráficos de cuantiles para evaluar

2 la normalidad de los residuales.  ni   e  n ∑ i j  RESULTADOS i = e 2 −  j 1  [6] ∑ i j n Modelos regionales de altura-diámetro. En general, no se S 2 = j=1 i i n −1 observaron grandes diferencias entre los modelos respecto a i sus indicadores de bondad de ajuste (cuadro 3). Para todos

A partir de ambos estadísticos se determinó para cada los modelos, el error estándar (sy.x) se encontró entre 1,1-1,3 parcela una medida de error medio combinando la medi- m y el coeficiente de determinación ajustado alcanzó- va ción de sesgo y precisión lores entre 0,90-0,93. El modelo que presentó los mejores indicadores fue el modelo M3 con tres parámetros, seguido 2 2 [7] por los modelos M2 con dos parámetros y M1 con un pa- MSi = ei + Si

2 Cuadro 3. Parámetros estimados (error estándar), error estándar de estimación (sy.x) y coeficiente de determinación ajustado ( Radj ) para cada uno de los modelos regionales de altura-diámetro. 2 Estimated parameters (standard error), standard error of estimate (sy.x) and adjusted coefficient of determination ( Radj ) for each height-diameter regional model. Parámetros estimados Modelo 2 ˆ ˆ ˆ ˆ ˆ S y.x (m) Radj β 0 β1 β 2 β 3 β 4 0,8980 M1 1,152 0,927 (0,0172) 0,3242 1,5001 M2 1,141 0,928 (0,0285) (0,4165) 8,5629 2,3318 -0,0600 M3 1,111 0,932 (1,3326) (0,1511) (0,0039) 10,5679 1,0100 -0,3711 6,0732 M4 1,232 0,916 (0,5775) (0,0350) (0,0591) (0,1585) 2,7345 -4,4421 -0,7467 0,0353 M5 1,269 0,911 (0,0898) (0,3416) (0,0767) (0,0011) 0,4368 0,7495 0,7984 -0,1376 M6 1,269 0,911 (0,0969) (0,0798) (0,1382) (0,0611) 1,0118 -125,8310ns 5,4324 -0,2995 M7 1,306 0,906 (0,0117) (183,9) (1,0375) (0,1296) 2,7288 -4,6904 -0,7858 0,0395 -0,0432 M8 1,264 0,912 (0,0822) (0,3818) (0,0760) (0,0017) (0,0138) 18,0663 2,0141 -0,5629 -0,3209 3,8671 M9 1,213 0,919 (1,3205) (0,0890) (0,1117) (0,0698) (0,0960) 2,3532 0,7310 0,0656 0,1863 1,6162 M10 1,196 0,921 (0,2173) (0,0270) (0,0068) (0,0216) (0,1889) ns: parámetro no significativo (α= 0,05).

237 BOSQUE 34(2): 233-241, 2013 Modelos regionales de altura–diámetro rámetro. El modelo M7 presentó un parámetro no significa- Para efectos de ilustración, las curvas de los modelos, tivo, por lo tanto, no fue considerado posteriormente en el regional (M3) y local (ecuación 1) de altura-diámetro fue- proceso de validación. ron sobrepuestas en un gráfico (figura 3). Se observó que el modelo regional permite obtener predicciones similares Evaluación de la capacidad predictiva. En cuanto al sesgo, a las que se obtendrían si se utilizara un modelo local de se observó que cinco de los modelos evaluados (M5, M6, altura-diámetro. M8, M9 y M10) sobrestimaron y el resto de los modelos subestimaron las alturas reales (cuadro 4). El mayor sesgo DISCUSIÓN lo presentó el modelo M1 propuesto por Omule y Mac Do- nald (1991) y el menor sesgo lo presentó el modelo M10 De los diez modelos utilizados en el estudio los que propuesto por Sharma y Parton (2007). En cuanto a la pre- presentaron las mejores medidas de sesgo y error probable cisión no se observaron mayores diferencias entre los mo- (M1, M2 y M3) incluyen en su estructura el diámetro me- delos, encontrándose entre 1,07 y 1,14 m. Sin embargo, el dio y la altura media de los árboles dominantes como varia- modelo M3 propuesto por Krumland y Wensel (1988) pre- bles predictoras. Estas variables mejoran la precisión en la sentó la mayor precisión en la predicción de alturas totales, predicción de alturas totales (Hanus et al. 1999) y permiten seguido por el modelo M2 propuesto por Gaffrey (1988). al modelo adaptarse a un amplio rango de condiciones de Considerando la raíz del error medio como una medida de rodal, al estar directamente relacionadas con la productivi- error probable que combina sesgo y precisión, se obser- dad de sitio (Hd) y los niveles de competencia dentro del vó que el mejor modelo es M3 propuesto por Krumland rodal (Dd) y no verse seriamente afectado por cambios en la y Wensel (1988), seguido por los modelos M2 y M1 pro- densidad debidas al manejo (Castedo et al. 2006, Crecente puestos por Gaffrey (1988) y Omule y MacDonald (1991), et al. 2010, Misir 2010). respectivamente. Los tres mejores modelos tienen como Con base en medidas de bondad de ajuste y predicción el variables predictoras a nivel de rodal el diámetro medio mejor modelo corresponde al M3 propuesto por Krumland

(Dd) y la altura media (Hd) de los árboles dominantes. Adi- y Wensel (1988). Trincado y Leal (2006) identificaron este cionalmente, corresponden a los modelos que presentan el mismo modelo regional de altura-diámetro como uno de menor número de parámetros a ser estimados. los mejores para predecir alturas de árboles en plantaciones En la figura 2 se presenta el gráfico de comportamiento de de Pinus radiata D. Don en Chile. Crecente et al. (2010) los residuos frente a los valores predichos por el modelo M3, obtuvieron un modelo generalizado de altura-diámetro en el cual no se observan tendencias sistemáticas que indiquen para Eucalyptus globulus, a partir de la estructura original problemas de heterocedasticidad. En el gráfico de cuantiles no propuesta por Krumland y Wensel (1988), en el cual las se aprecia una diferencia evidente entre las distribuciones de variables predictoras correspondieron como en este estudio probabilidad de los residuos y la normal, por lo tanto los pará- al diámetro y la altura de los árboles dominantes. metros del modelo se consideraron validos (figura 2). La utilización del modelo seleccionado en labores de inventarios forestales requerirá sólo de la medición de variables de estado de árboles dominantes en cada parcela, redu-

2 ciendo así el esfuerzo de muestreo en términos de tiempo y Cuadro 4. Medidas de sesgo ( e ), precisión ( S ) y error pro- costo, sin pérdida de precisión en comparación con modelos bable ( M S ). 2 locales de altura-diámetro (Trincado y Leal 2006). Consi- Measures of bias ( e ), precision ( S ) and probable error ( M S ). derando el empleo del modelo seleccionado en un sistema de simulación de crecimiento, en la estimación de alturas Estadístico totales en tablas de rodal, este presenta un comportamiento Modelo Sesgo (m) Precisión (m) Error (m) apropiado biológicamente, restringiendo a la curva altura- 2 e S MS diámetro que cuando el diámetro (clase diamétrica) sea igual al D la altura estimada sea igual a H (Hanus et al.1999). M1 0,105 1,092 1,186 d d Esta investigación ha permitido seleccionar el modelo M2 0,059 1,080 1,176 regional que mejor representa la relación altura-diámetro M3 0,037 1,068 1,142 para las plantaciones de E. tereticornis bajo las condiciones propias de la costa atlántica colombiana. Adicional- M4 0,011 1,137 1,275 mente, permite identificar las variables de rodal que me- M5 -0,007 1,127 1,312 joran el ajuste de los modelos de altura-diámetro. La estructura del modelo seleccionado permitirá expandir esta M6 -0,018 1,142 1,309 investigación aplicando nuevas técnicas de modelamiento, M8 -0,011 1,128 1,311 como el empleo de modelos de efectos mixtos, los cuales M9 -0,012 1,110 1,258 incluyen parámetros fijos que estiman la respuesta promedio de toda la población y parámetros aleatorios que expli- M10 -0,004 1,110 1,238 can la variabilidad de cada una de las unidades de mues-

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6 4 2 0 -2 Residuales (m) Residuales -4 -6 0 5 10 15 20 25 -4-3-2-101234 Altura total estimada (m) Cuantiles normales

Figura 2. Comportamiento de los residuales generados por el modelo M3, frente a la altura total estimada y ajustados a una distribu- ción normal. Behavior of residuals generated by the M3 model versus the predicted total tree height and adjusted to a normal distribution.

4 años treo (Saunders y Wagner 2008, Jiang y Li 2010, Crecente 25 et al. 2010). Se han reportado modelos de altura-diámetro 20 que han aplicado de manera exitosa esta técnica de esti- mación de parámetros (Calama y Montero 2004, Castedo 15 et al. 2006, Trincado et al. 2007, Sharma y Parton 2007, 10 Crecente et al. 2010, Vander Schaaf 2013). Otros estudios

Altura total (m) total Altura recientes han utilizado regresión generalizada de red neu- 5 ronal artificial para modelar la relación altura-diámetro 0 (Diamantopoulou y Özçelik 2012). Por otro lado, la remedición de las parcelas permanentes utilizadas en esta investigación permitirá modelar a 6 años futuro el comportamiento temporal de las curvas de altura- 25 diámetro (Omule y MacDonald 1991, Flewelling y Jong 20 1994, Mehtätalo 2004).

15 CONCLUSIONES 10

Altura total (m) Altura Los modelos que muestran los mejores indicadores de 5 bondad de ajuste y capacidad predictiva, son aquellos que 0 presentan el menor número de parámetros: M1 (1-paráme- tro), M2 (2-parámetros) y M3 (3-parámetros). Estos modelos incluyen dentro de su estructura el diámetro medio y altura media de los árboles dominantes como variables 25 8 años predictoras. Estas variables resultan suficientes para -des cribir la relación altura-diámetro en plantaciones de E. te- 20 reticornis con diversas edades, productividades y niveles 15 de competencia (densidades). A partir del análisis desarrollado, se determinó que el modelo que presentó el menor 10 error probable correspondió al modelo M3 de Krumland y Altura total (m) Altura 5 Wensel, el cual podrá ser incorporado a un sistema de pro- yección de crecimiento y rendimiento para plantaciones de 0 0 5 10 15 20 25 E. tereticornis localizadas en la costa atlántica colombiana. DAP (cm) AGRADECIMIENTOS Figura 3. Curvas de ajuste entre un modelo local (---) y regional (―) de altura-diámetro para rodales de 4 años (parcela 30), 6 años (parcela 55) y 8 años de edad (parcela 42). El financiamiento necesario para el desarrollo de esta Fitting curves between a local (---) and regional (―) height- investigación se obtuvo de los proyectos de investigación diameter model for 4 (plot 30), 6 (plot 55) and 8 (plot 42) year old stands. 2008K7812-3818 y 2008K7812-3814 ejecutados por La

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240 BOSQUE 34(2): 233-241, 2013 Modelos regionales de altura–diámetro

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Recibido: 26.04.11 Aceptado: 21.06.13

241

BOSQUE 34(2): 243-252, 2013 DOI: 10.4067/S0717-92002013000200013

Efecto de la fertilización en Guindilia trinervis en su hábitat natural y en invernadero

Effect of fertilization on Guindilia trinervis in its natural habitat and in the greenhouse

Doris Prehn a*, Claudia Bonomelli a, Ricardo San Martín b

*Autor de correspondencia: a Pontificia Universidad Católica de Chile, Facultad de Agronomía e Ingeniería Forestal, Departamento de Fruticultura y Enología, Santiago, Chile, tel.: 56-2-6864956, [email protected] b Pontificia Universidad Católica de Chile, Facultad de Ingeniería, Departamento de Ingeniería Química y Bioprocesos, Laboratorio de Biocombustibles y Biopesticidas, Santiago. Chile.

SUMMARY

Guindilla trinervis is a wild plant that bears seeds with a high content of oil. It is relatively frequent in the mountains between the regions of Coquimbo and Maule in Chile and grows predominantly at altitudes of 1,400-2,200 m a.s.l., in the Andes as well as in the Coastal Range at lower altitudes. The quality of the oil in its seeds is suited for biodiesel but its commercial value is restricted by the marginal conditions of the natural environment and the limited available information on its physiology and agronomic performance. This study is aimed at evaluating nitrogen, phosphorous and potassium fertilization on seed yield in its natural environment and at determining nitrogen demand and absorption of nitrogen fertilization on nitrogen, phosphorous and potassium of leaves, roots and stems in the greenhouse. Adult plants under field conditions without chemical fertilization (control) and fertilized with 75-30-30 kg ha-1 of nitrogen, phosphorous and potassium yielded 0.19 and 16.6 g m-2 dry matter of seeds per 0.1 m2, correspondingly. According to the conversions used by the authors, this production is equivalent to 2.62 and 223 L ha-1of biodiesel in the control and the complete treatment, respectively. During the growing season sprouts of fertilized plants grew 2.9 cm in the 75-30-30 treatment and 7.6 cm in the control without fertilization. In the greenhouse nitrogen fertilization affected the biomass of leaves and stems, but did not influence root biomass. Nitrogen supply of 2 g plant-1 increased leaf and stem weight and decreased significantly these organs with doses of 16 g plant-1 of nitrogen. Guindilia trinervis with fertilization increased seed yield in the field and nitrogen application favored the accumulation of biomass in the greenhouse. An isolated elite plant, previously selected in the wild for productivity, yielded 445 L ha-1 of biodiesel without fertilization; which opens the possibility for genetic improvement of this species.

Key words: Guindilia trinervis, fertilization, nitrogen, phosphorous, potassium.

RESUMEN

Guindilia trinervis es una oleaginosa silvestre relativamente frecuente en zonas montañosas entre las regiones de Coquimbo y Maule en Chile. Crece de 1.400 a 2.200 m s.n.m. en las cordilleras de Los Andes y de la Costa en altitudes menores. La semilla tiene un alto contenido de aceite que es apropiado para la producción de biodiesel, pero su uso está limitado por las condiciones marginales de su hábitat natural y por la escasa información que existe sobre su fisiología y propiedades agronómicas. En este estudio se fertilizaron plantas silvestres con nitrógeno, fósforo y potasio y se evaluó el efecto sobre la producción de biomasa y semillas en un espacio silvestre. En plantas en invernadero se cuantificó la absorción de nitrógeno, fósforo y potasio de hojas, raíces y tallos mediante aplicación de nitrógeno. Plantas adultas en estado silvestre sin fertilización (control) y fertilizadas con 75-30-30 kg ha-1 de nitrógeno, fósforo y potasio produjeron 0,19 y 16,60 g m-2 de materia seca de semillas, respectivamente. Expresado en biodiesel esto se tradujo en 2,62 y 223 L ha-1, incrementándose el rendimiento al aplicar nitrógeno, fósforo y potasio en conjunto. Durante la época de crecimiento los brotes de las plantas fertilizadas crecieron 2,9 cm en el tratamiento 75-30-30 y 7,6 cm en el control. En invernadero, la fertilización nitrogenada afectó la biomasa de hojas y tallos, pero no influyó sobre la biomasa de raíces. La aplicación de nitrógeno en dosis de 2 g planta-1 elevó la producción de hojas y tallos. Al aumentar la dosis de nitrógeno a 16 g planta-1 la biomasa total decreció significativamente. La fertilización de plantas silvestres de G. trinervis en su hábitat natural incrementó la producción de semillas y benefició la acumulación de biomasa en el invernadero. Una planta elite aislada, no fertilizada y seleccionada por su alta productividad en terreno en años previos, produjo 445 L ha-1 de aceite lo que abre la posibilidad de mejorar genéticamente la especie.

Palabras clave: Guindilia trinervis, fertilización, nitrógeno, fósforo, potasio.

INTRODUCCIÓN et al. 2011). Los autores mencionan tres proyectos de in- vestigación que se refieren a jatropha (Jatropha curcas L.), En Chile la producción de biodiesel a partir de oleagi- camelina (Camelina sativa (L.) Crantz), mostaza (Sinapis nosas de segunda generación es un tema poco abordado y alba L.) y guindilla (Guindilia trinervis Gillies ex Hook. no existe producción intensiva de estos cultivos (Paneque et Arn. (Sapindaceae)). Guindilia trinervis es una oleagi-

243 BOSQUE 34(2): 243-252, 2013 Fertilización de Guindilia trinervis nosa silvestre de hábito arbustivo, con hojas trinervadas, y ción agrícola intensiva (Teklic et al. 2002). Cada cultivo un fruto que presenta una cápsula con una o dos celdillas tiene una tasa de fertilización propia debido a la distinta abortadas Hoffman et al. (1998). Su ciclo de vida ha sido demanda y absorción de nutrientes de las especies. Guin- escasamente descrito. Según observación propia la especie dilia trinervis podría compararse con Carthamus tincto- florece en septiembre y fructifica en diciembre, al tercer rius L. (cártamo), que es una oleaginosa anual de capítulos año de vida. Las semillas maduran en enero y desarrollan globulares, con una raíz principal que permite acceder nu- una testa dura. La materia seca de las semillas contiene trientes en forma similar a un cereal (Li y Mundell 1997). hasta un 30 % de aceite, dependiendo de su tamaño, y en Steer y Harrigan (1986) reportan que en C. tinctorius, di- plantas naturales el rendimiento de aceite ha sido estimado ferentes dosis de nitrógeno promueven la formación de en 500 - 1.000 L ha-1 (San Martín et al. 2011). Su com- flores. Al aumentar la aplicación de nitrógeno, este se acu- posición química ha sido precisada como adecuada para mula debido a una menor producción de materia seca y a biodiesel, pero no apta para el consumo humano (Seigler una absorción más eficiente que en otras oleaginosas tales et al. 1987). como Helianthus annuus L. (maravilla) (Abbadi y Geren- La cosecha de semillas de plantas silvestres para produ- das 2008). Soleimani (2010) concluye que en maravilla la cir biodiesel podría alterar la regeneración de las poblacio- aplicación de 100 kg ha-1 de nitrógeno incrementa el ren- nes naturales en ecosistemas que presentan suelos frágiles dimiento del grano, en cambio para, C. tinctorius, Nasr y condiciones climáticas extremas. La especie crece entre et al. (1978) reportan que 75 kg ha-1 de nitrógeno ya son 1.400 y 2.200 m s.n.m. y forma parte del bosque esclerófilo suficientes para la producción de semillas y aceite. Existe de la zona mediterránea sub-andina, encontrándose presen- una metodología simple para determinar las absorciones o te en forma relativamente frecuente en las cordilleras de demandas de nutrientes de un cultivo. Bonomelli y Suárez la Costa y de Los Andes, entre 30° y 37° S (Muñoz et al. (1999) cuantifican enEucalyptus sp. la biomasa de tallos, 2000). La zona se caracteriza por suelos frágiles del tipo raíces y hojas y miden su concentración de nutrientes y entisoles, que presentan una composición mixta que Re- confeccionan su curva de demanda. gairaz y Ferrer (1993) describen para la zona de Mendoza, Las hipótesis planteadas en este estudio afirman que, en Argentina. CONAF (2001) clasifica los suelos como lito- la producción de semillas de G. trinervis, la fertilización es soles-pardo forestales con un horizonte A1 delgado, abun- el denominador común que organiza la distribución de los dantes afloramientos rocosos y pendientes fuertes.- Tam nutrientes y del crecimiento vegetativo tanto en el hábitat bién se reporta alteración de la superficie por movimientos natural como en el invernadero. Plantas como G. trinervis de remoción en masa y procesos erosivos intensos. La in- que no son manejadas agronómicamente y de las cuales formación analítica de los suelos (CONAF 2001) revela un solo se conoce su crecimiento y rendimiento en condicio- contenido de materia orgánica de 5,6 %, nitrógeno 12 mg nes silvestres, pueden aumentar su biomasa y producción kg-1, fósforo 14 mg kg-1, potasio 267 mg kg-1 y pH 6,1. de semillas al someterlas a manejos de fertilización, ya que Este clima se caracteriza por una reducción térmica en el déficit de suministro de elementos esenciales como ni- altura y un aumento gradual de la precipitación en forma de trógeno, fósforo y potasio, pueden ser un factor limitante nieve. De acuerdo a los mapas sinópticos (CONAF 2001) que define el techo de producción. se estiman temperaturas promedio del año de 13 °C, con En el análisis, se aplican los métodos deductivo-induc- la más alta en enero de 25,6 °C y la más baja en julio con tivos, vinculando las condiciones ambientales de los siste- 7,6 °C. Con respecto a las precipitaciones, éstas alcanza- mas productivos y los estudios de casos. Con este trabajo rían un promedio anual de 1.170 mm, concentradas en los se pretende profundizar el conocimiento de la complejidad meses invernales con un promedio de 550 mm, 280 mm en del rendimiento de semillas y del crecimiento vegetativo otoño y 180 mm en primavera. como respuesta a la fertilización completa bajo un régimen Jordán et al. (2010) determinaron que en cautiverio las natural, y otra del crecimiento vegetativo con la aplicación semillas germinan en un 90 % bajo condiciones controla- de diferentes dosis de nitrógeno sobre la concentración de das y el enraizamiento de estacas verdes y leñosas alcanza nutrientes y la absorción de carbono en hojas, tallos y raí- 80 %, consiguiéndose plantas de alta calidad aptas para la ces en el invernadero. multiplicación en viveros. Hasta la fecha las propiedades botánicas de la especie han sido escasamente descritas, al MÉTODOS igual que su ciclo de vida y su adaptación a altitudes inferiores. Aparte de su uso restringido como planta orna- Durante la temporada 2009-2010 se efectuaron dos expe- mental, sus propiedades como cultivo son desconocidas. rimentos. Uno se realizó sobre plantas adultas de edad inde- La domesticación de G. trinervis para uso comercial re- terminada en su hábitat natural ubicado en el Santuario de la quiere evaluar sus aptitudes agronómicas y su respuesta a Naturaleza Yerba Loca, cerca de Farellones a 1.750 m s.n.m., los factores que afectan el crecimiento y la producción de coordenadas 33° 20,180’ S y 70° 19,614’ O, y el otro con ma- semillas. La fertilización determina el potencial producti- terial vegetal que fue derivado de semillas y llevado al inver- vo de los cultivos y es crítico identificar la tasa óptima de nadero en condiciones controladas de 20 σ 5 °C , en Santiago fertilización para lograr altos rendimientos en la produc- a 400 m s.n.m., coordenadas 33° 26′ 16″ S y 70° 39′ 01″ O.

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Experimento de fertilización en el hábitat natural. El ex- tración específica de nitrógeno, fósforo, potasio y carbono perimento para estudiar el efecto de la fertilización nitro- de cada parte, se calculó la absorción o demanda de cada genada, fosforada y potásica en plantas de G. trinervis, se tejido (Page et al. 1982). realizó en un lugar cercado, con exposición norte, que se Las muestras vegetales se secaron por 48 h en un horno encontraba densamente poblado con G. trinervis. Se divi- a 65 °C hasta peso constante. dieron al azar cuatro parcelas experimentales de aproxima- Las concentraciones de nitrógeno y carbono fueron damente 10 m2 cada una y separadas espacialmente por co- determinadas con un LECO CNS-2000 Macro Elemental rredores irregulares. Las plantas tenían alrededor de 80 cm Analyzer (Leco, Michigan, USA). de altura y presentaban brotes subterráneos que formaban Los nutrientes fueron dispensados en forma de urea, colchones arbustivos densos con tallos lignificados (figura superfosfato triple y muriato de potasio, diluidos en agua y 1C), de edad incierta por falta de referencias y posible- regados con bomba de mano directamente al suelo cubier- mente genéticamente homogéneas. Dentro de las parcelas to de plantas. Las dosis se parcializaron y se realizaron en no se presentaron malezas u otras plantas que pudieran verano (diciembre 2008) cuando el suelo estaba seco, en causar competencia por lo que no se efectuó control. En otoño (mayo 2009) sobre suelo húmedo y primavera (oc- sectores aledaños se observó la presencia del parásito obli- tubre 2009) también sobre suelo húmedo (cuadro 1). El en- gado Cuscuta chilensis Ker-Gawl. (cúscuta) en G. triner- sayo se evaluó tres meses después de la última aplicación vis. El suelo entre las parcelas se encontraba parcialmente de fertilizantes y abarcó una temporada de crecimiento. cubierto por gramíneas que se secaron con el avance de la El efecto de la fertilización sobre la fructificación se temporada. Adicionalmente, en el recinto cercado se in- determinó en estado de fruto teñido contando todos los corporó en el análisis del experimento una planta madura frutos y agrupándolos por calibre. Se utilizó un cuadrante y lignificada deG. trinervis, cuyo desarrollo era superior al de 0,1 m2 (figura 1A) y se lanzó 10 veces en forma alea- de las plantas de las parcelas experimentales. Esta planta, toria sobre cada parcela y sobre la planta elite. En cada que se había seleccionado durante dos temporadas previas cuadrante se contó el número de frutos en diciembre y de por su alto rendimiento, no se fertilizó y se tomó, a modo semillas en febrero, un año después de iniciado el ensayo. de comparación, como planta modelo o planta “elite”. Esta Las semillas se recolectaron utilizando la misma metodo- planta también se evaluó con el fin de tener una referencia logía de medición que para los frutos. Las semillas (figura de una planta naturalmente muy productora en el mismo 1B) se secaron en horno a 30 °C por 36 h y se estimó su lugar. La planta se encontraba aislada, cubría una superfi- materia seca. cie aproximada de 2 m2 y tenía una altura de 1,2 m. Para calcular la producción de MS se estimó un 50 % Dentro del centro del sector cercado, donde se efec- de cobertura de plantas de G. trinervis por hectárea. Esta tuó el ensayo, se dispuso un termómetro KeyTag Analyzer densidad de plantas fue un supuesto y se basó en obser- protegido por un cilindro ventilado y cubierto con el fin vaciones del hábito de crecimiento y de la proliferación de medir la temperatura. Se efectuaron 24 lecturas diarias vegetativa de la especie. La proporción de aceite de la MS durante la temporada enero-julio del 2009. utilizada en los cálculos fue de un 27 %, con una conver- Para determinar la analítica del suelo, el fósforo fue sión de aceite a biodiesel 1:1, según lo reportado por San medido mediante el método Olsen, el potasio intercambia- Martín et al. (2011). Para calcular el rendimiento se consi- ble del suelo mediante extracción con acetato de amonio deraron semillas con diámetro > 6 mm y la fórmula utili- a pH 7,0 y determinado por espectrofotometría de absor- zada fue: g m-2 de materia seca x 27 % rendimiento aceite ción atómica (AAS-220 FS, Varian). El carbono orgánico x 50 % cobertura suelo x 100 = L ha-1. se determinó mediante el método de oxidación húmeda La concentración de nitrógeno, fósforo y potasio total de Walky-Black y el pH se determinó con electrodos de se midió en hojas recientemente maduras de brotes del año vidrio en suelo saturado, después de un período de estabi- previamente etiquetados. lización de 2 h (Page et al. 1982). El diseño experimental empleado fue completamente Las muestras vegetales se secaron por 48 h en un horno al azar con cuatro tratamientos y 10 repeticiones por cada a 65 °C hasta peso constante. Las concentraciones de nitró- uno. Cada cuadrante lanzado se consideró una repetición. geno y carbono fueron determinadas con un LECO CNS- 2000 Macro Elemental Analyzer (Leco, Michigan, USA). La concentración de fósforo y potasio se midieron con Cuadro 1. Dosis de nitrógeno, fósforo y potasio (g 10 m-2) apli- el método de incineración a 500 °C. Para fósforo, se ana- cados a G. trinervis en su hábitat natural. lizaron las cenizas formando un complejo con molibdato Nitrogen, phosphorous and potassium (g 10 m-2) supplied to - vanadato y luego se midieron con un espectrofotóme- a G. trinervis in its natural habitat. tro de absorción molecular. Para determinar el potasio las Nutriente g 10 m-2 T0 T1 T2 T3 Planta elite cenizas se disolvieron en soluciones ácidas diluidas y las Nitrógeno 0 75 75 75 0 concentraciones se determinaron con un espectrofotóme- Fósforo (P O ) 0 0 30 30 0 tro de absorción Varian EAA-220 FS. Con el peso de cada 2 5 Potasio (K O) 0 0 0 30 0 componente de la biomasa de las plantas más la concen- 2

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RESULTADOS A B Experimento de fertilización en el hábitat natural. El pe- ríodo de crecimiento de G. trinervis se concentró en los meses de noviembre y diciembre. Las temperaturas más extremas en el lugar se presentaron en enero con un promedio de 21,9 °C y S = 10,3 y en julio con un promedio de 0,2 °C y S = 4,7. C D E Las plantas control y la planta elite mostraron las concentraciones más bajas de nitrógeno en hojas, siendo la planta control la que presentó el mayor crecimiento de brotes (cuadro 2). Estas plantas no fueron fertilizadas por lo que tuvieron una menor disponibilidad química de nitró- geno desde el suelo. El nitrógeno aportado por la fertiliza- ción en T1, T2 y T3, aumentó la concentración en el tejido vegetal. En estos tratamientos el nitrógeno fue absorbido, Figura 1. (A) Cuadrante para conteo de frutos; (B) semillas mad- pero no estimuló el crecimiento de brotes. El crecimiento uras; (C) tallos lignificados y toma muestra de suelo; (D) planta de brotes fue similar en las plantas fertilizadas y la planta juvenil en maceta; (E) planta entera para análisis destructivo con sistema radical desarrollado. elite y menor en la planta control. Un resultado equivalen- A) Assessment of fruit yield within a square of 0.1 m-2. B) Dry te se observó en el número de nudos, donde el tratamiento seeds after harvest. C) Soil sampling at the experimental place. D) Potted control fue el que más nudos presentó por brote. G. trinervis. E) Whole plant with a developed root system. En hojas recientemente maduras en la temporada la concentración de fósforo se incrementó con el suministro de este nutriente, alcanzando un 0,28 % en el tratamiento El análisis de datos se realizó utilizando análisis de varian- con la fertilización química completa, reflejando una res- za y cuando F fue significativo (P < 0,05) se separaron las puesta significativa frente a la presencia de los tres nutrien- medias con la prueba de comparación múltiple de Tukey. tes en forma conjunta. Esto sugiere que la disponibilidad de fósforo proveniente del fertilizante químico aumentó la Experimento de fertilización en el invernadero. Para este absorción de la planta, pero no se reflejó en un mayor cre- ensayo se utilizó suelo recolectado en el hábitat natural cimiento de brotes y número de nudos por planta. Para el y se trasplantaron plantas de dos años a macetas de 3 L potasio las concentraciones no tuvieron diferencias, salvo (figura 1D). Las plantas en macetas, provenían de semillas en la planta elite, la cual presentó una menor concentra- cosechadas en el mismo lugar del ensayo en terreno. En ción. El número de nudos y el crecimiento de brotes fueron enero de 2010 se efectuó un análisis destructivo, para el mayores en el control comparado con las parcelas fertili- cual se sacaron todas las plantas de los maceteros (figura zadas, indicando que antes de fertilizar la disponibilidad E) y se dividieron en tres partes: hojas, brotes y raíces. de nitrógeno, fósforo y potasio fue suficiente para el creci- Cada componente se pesó en fresco y se envió al labora- miento de la planta. torio para determinar su materia seca y concentración de La floración G. trinervis se inició a comienzos de sep- nitrógeno, fósforo y potasio. tiembre y la fructificación se extendió hasta diciembre. En Los tratamientos consistieron en la aplicación de nitró- estado de pinta o teñido de fruto el tratamiento completo geno en dosis de 0, 1, 2, 4, 8 y 16 g de nitrógeno por mace- de nitrógeno, fósforo y potasio (T3) y la planta elite sin ta. Se usaron cinco repeticiones, considerando cada planta fertilizar generaron el mayor número de frutos en todos los como una repetición, totalizando 30 plantas en el ensayo. calibres (cuadro 3). En el tratamiento control sin fertilizar El nitrógeno se aplicó a cada maceta (unidad experimen- y en la aplicación con 75 kg ha-1 de nitrógeno (T1), se tal) como urea. Las dosis se parcializaron y se aplicaron en observó un escaso desarrollo de frutos. Los frutos presen- cinco fechas (una vez por mes desde el día 15 de agosto taron fluctuaciones importantes en tamaño y un diámetro hasta el 15 de diciembre). La urea se aplicó por riego, pre- significativamente mayor en el tratamiento completo (T3) via disolución en 250 cm3 de agua por planta. No se aplicó y en la planta elite. una base de fósforo y potasio ya que estos elementos no Las semillas maduraron durante el mes de enero. La eran restrictivos en el suelo. concentración de nutrientes en las semillas no se afectó El diseño experimental empleado fue completamente al con las diferentes fertilizaciones, fluctuando entre 1,33 y azar con seis tratamientos y cinco repeticiones. El análisis 1,48 % de nitrógeno, 0,25 y 0,27 % de fósforo y 1,71 y de datos se realizó utilizando ANDEVA (Statistica 6,0, Sta- 1,83 % de potasio, sin observarse diferencias estadísticas, tasoft Inc.) y cuando F era significativo P( < 0,05) se sepa- entre los distintos tratamientos. raron las medias con la prueba de comparación múltiple de Dentro del ensayo, el tratamiento completo con nitró- Tukey. geno, fósforo y potasio presentó la mayor producción de

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Cuadro 2. Efecto del tratamiento de la fertilización sobre la concentración de nitrógeno, fósforo y potasio (%) de hojas recientemente maduras, el crecimiento de brotes y número de nudos de G. trinervis. Effect of the fertilization treatment on nitrogen, phosphorous and potassium content (%) of recently mature leaves. Growth of sprouts and number of nodes in G. trinervis. N total P total K total Brotes Nudos Tratamientos % % % cm Nº T0 Control, sin fertilización 1,68 b* 0,19 b 1,26 ab 7,6 a 4,3 a T1 1,75 ab 0,22 b 1,37 a 4,4 ab 3,2 ab T2 1,88 a 0,23 ab 1,27 ab 3,9 ab 1,8 b T3 1,76 ab 0,28 a 1,09 ab 2,9 b 1,8 b Planta elite, sin fertilización 1,64 b 0,21 b 0,90 b 2,9 b 3,3 ab * Letras diferentes indican diferencias estadísticas (P < 0,5), Tukey.

Cuadro 3. Número de frutos promedio por calibre en cuadrantes Cuadro 4. Peso promedio de materia seca (MS) de semillas con- de 0,1 m2 en plantas silvestres de G. trinervis. vertido en biodiesel (L ha-1) por tratamiento, en plantas silvestres Average number of fruits in squares of 0.1 m2 in natural G. de G. trinervis. trinervis plants. Average dry matter of seeds (g m-2) converted into biodiesel -1 Diámetro frutos (L ha ) per treatment in wild G. trinervis. Tratamiento MS* Biodiesel** < 6 mm 1-9 mm >10 mm Tratamiento g m-2 L ha-1 T0 0,4 b 0,4 c 0,3 c T0 0,19 c*** 2,6 c T1 0,6 b 0,3 c 0,1 c T1 0,22 c 2,9 c T2 9,7 b 6 bc 7,1 bc T2 5,53 c 74,7 c T3 40,0 a 16,0 a 19,0 a T3 16,57 b 223,0 b Planta elite 28,0 a 18,0 a 13,0 ab Planta elite sin fertilizante 32,94 a 445,0 a Letras diferentes indican diferencias estadísticas (P < 0,5), Tukey. * Los valores de MS corresponden al promedio de 10 mediciones efec- tuadas en cada tratamiento y calculado en base al 59% del peso fresco de la semilla. semillas, aun cuando la producción de materia seca de se- ** Fórmula de conversión: g m-2 semilla x 27 % rendimiento aceite x 50 % -1 millas fue significativamente mayor en la planta elite que cobertura suelo x 100 = L ha biodiesel *** Letras diferentes indican diferencias estadísticas (P < 0,5), Tukey. se encontraba aislada y sin competencia (cuadro 4). Para la estimación de la producción se pesaron sólo semillas con un diámetro mayor de 6 mm, tamaño apto para la extrac- ción de aceite. el efecto del nitrógeno en dosis 1 g planta-1 elevó la pro- Según las conversiones establecidas por los autores, ducción de hojas con respecto al control, pero al ir aumen- para el cálculo de materia seca de las semillas a biodie- tando la fertilización nitrogenada, la biomasa de la parte sel, la producción se incrementó de 2 L ha-1 en el control a aérea decreció. La disminución de la biomasa fue signi- 223 L ha-1 con la fertilización de nitrógeno, fósforo y potasio ficativa en el tratamiento que recibió más nitrógeno. Los en T3 (cuadro 4). La planta elite alcanzó un rendimiento de valores del cuadro 5 indican que la mayor cantidad de ma- biodiesel equivalente a 445 L ha-1. Las plantas silvestres, sin teria seca se generó con 1 a 2 g planta-1 de nitrógeno, para fertilización y suplementadas sólo con nitrógeno, no produ- producir hojas y tallos respectivamente. Con 16 g planta-1 jeron semillas útiles para la producción de aceite. de nitrógeno ocurrió un efecto perjudicial en la acumu- lación de biomasa de hojas y tallos, sin embargo ningún Experimento de fertilización en invernadero. Los niveles tratamiento con nitrógeno afectó el desarrollo radicular. de nutrientes medidos en el suelo utilizado para este en- Dosis mayores a 4 g de nitrógeno por maceta redujeron la sayo y proveniente de Yerba Loca, fueron 14 mg kg-1 de biomasa considerando la planta completa. nitrógeno, 21 mg kg-1 de fósforo, 263 mg kg-1 de potasio En el cuadro 6 se muestra que la concentración de ni- y pH 6,1, coincidentes con los valores reportados por trógeno en hojas y raíces no varió con dosis incrementales CONAF (2001). de nitrógeno, en cambio en los tallos se produjo una ma- La fertilización nitrogenada afectó el peso seco de yor concentración con cantidades superiores a 8 g planta-1. G. trinervis en macetas, en los componentes tallos y hojas, En el caso del fósforo y potasio en los distintos tejidos, sin ser significativo a nivel de raíces que se desarrollaron al aumentar la dosis de nitrógeno, la mayor concentración en forma normal (figura 1E). En la figura 2 se visualiza que siempre estuvo en el tratamiento control, sin ser tan claro

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30 producto del deterioro provocado por la toxicidad de nitró- geno en las plantas. Esto se visualiza en los menores valo-

) res de biomasa y fijación de carbono con las dosis mayores -1 de fertilización nitrogenada (cuadro 8). 20 DISCUSIÓN

10 La concentración de nutrientes de una planta depende de su capacidad de absorción, de la disponibilidad de agua Peso fresco (g planta (g fresco Peso y de su capacidad para producir biomasa. En el ensayo el mayor rendimiento de materia seca de semillas fue superior 0 en el tratamiento con nitrógeno, fósforo y potasio (T3) lo 0 1 2 4 8 16 que apunta a la efectividad de la fertilización. El reduci- Dosis de nitrógeno (g planta-1) do crecimiento vegetativo que exhibió el tratamiento con Figura 2. Producción de materia fresca de hojas y tallos (g plan- fertilización completa y de la planta elite en su entorno na- -1 ta ) de G. trinervis en maceta, en respuesta a dosis crecientes de tural se explica por un mayor requerimiento y un gasto de nitrógeno. nutrientes destinado a una mayor producción de semillas, Fresh matter production of leaves and shoots (g plant-1) of G. trinervis in pots, as a response to increasing doses of nitrogen (g plant-1). disminuyendo su concentración en los otros tejidos. Es necesario considerar que la planta elite se encontraba aislada y libre de competencia intra e interespecífica por lo que su comportamiento no es comparable con el de las plantas de Cuadro 5. Efecto de la fertilización nitrogenada en la producción las parcelas experimentales donde compitieron por nutrien- de materia seca promedio (g) de hojas, tallos y raíces, por planta en cada tratamiento de G. trinervis en maceta. tes y agua. La planta elite no se encontraba en consumo de Influence of nitrogen fertilization on average production of lujo, ni con toxicidad. Según Havlin et al. (2005), el efecto dry matter (g) of leaves, stems and roots, per plant per treatment in potted perjudicial del nitrógeno puede ocurrir con dosis altas. G. trinervis.* La hipótesis que manejan los autores para explicar Dosis de nitrógeno Hojas Tallos Raíces el crecimiento mayor de brotes en el tratamiento control (g planta-1) (g planta-1) (g planta-1) (g planta-1) (T0) es que en plantas no domesticadas en condiciones de 0 2,32 ab 3,70 ab 3,00 a estrés, cuando hay menos nutrientes disponibles, el creci- 1 3,84 a 3,72 ab 4,52 a miento vegetativo es mayor en busca de fotosintatos para acumular reservas y fructificar en la temporada siguiente. 2 3,78 a 6,29 a 4,46 a En este caso la planta elite, en una mayor demanda 4 3,20 ab 5,08 ab 3,54 a por generar semillas, estaría usando el nitrógeno en los 8 2,62 ab 4,04 ab 3,52 a distintos tejidos sin manifestar excesos. En el caso con- 16 1,48 b 3,36 b 2,54 a trario, una planta sometida a un exceso de disponibilidad Letras diferentes indican diferencias estadísticas (P < 0,5), Tukey. de nitrógeno puede presentar como resultado, una escasa producción de frutos, menor inducción de yemas florales, e incluso muerte de yemas, hojas o brotes (Razeto 1991). Plantas con mayor fructificación y producción de frutos el resultado en los tallos, sin embargo, en hojas y raíces pueden presentar concentraciones de nutrientes menores la concentración de fósforo y potasio disminuyó, con la en las hojas, por un efecto de mayor absorción y translo- mayor dosis de nitrógeno. cación hacia los frutos. Contenidos más altos de nutrientes La demanda de nitrógeno (cuadro 7) aumentó hasta la en las hojas también pueden ser atribuidos a una menor dosis de 2 g de nitrógeno por planta en el tejido de las hojas, acumulación de materia seca (Baligar et al. 1990). En un lo que no se presentó en los tallos y raíces, donde no hubo estudio con la planta oleaginosa C. tinctorius, Abbadi y diferencia estadística. Dosis superiores de 2 g de nitrógeno Gerendas (2008), encontraron concentraciones de 0,8 % por planta disminuyeron la demanda de fósforo y potasio de nitrógeno en hojas con fertilizaciones bajas de nitró- en todos los tejidos. geno y de 2 % con fertilizaciones altas. Para maravilla, En el caso de la biomasa total y la fijación de carbono en cambio, reportan un rango de 0,7 a 1,1 % de nitrógeno (cuadro 8), es decir, considerando todos los componentes en hojas, indicando que esta especie es capaz de acumular de la biomasa de las plantas de G. trinervis en macetas, menos nitrógeno que el cultivo de C. tinctorius. se presentó un comportamiento similar y coherente con la Vose (1987) clasifica los cultivos en “acumuladores y demanda de nitrógeno, fósforo y potasio (cuadro 7). El au- “no acumuladores” de nutrientes. Según esta clasificación mento en la fertilización nitrogenada provocó un aumento G. trinervis, que presenta un rango de 2,18 a 2,92 % de en la absorción hasta la cantidad de 2 g planta-1. Con dosis nitrógeno en hojas, se comporta en forma similar a C. tinc- superiores de nitrógeno se produjo una menor absorción, torius, por lo que puede situarse en la categoría de especie

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Cuadro 6. Concentración de nitrógeno, fósforo y potasio (%) en hojas, tallos y raíces de G. trinervis en maceta según fertilización nitrogenada. Phosphorous, nitrogen and potassium percentage in leaves, stems and roots in potted G. trinervis plants as a response to increasing nitrogen doses (g plant-1). Dosis de nitrógeno (g planta-1) Órganos 0 1 2 4 8 16 Nitrógeno Hojas 2,18 a 2,51 a 2,74 a 2,90 a 2,92 a 2,25 a Tallos 1,05 b 1,07 b 1,04 b 1,24 b 1,51 a 1,98 a Raíces 1,14 a 1,34 a 1,38 a 1,44 a 1,61 a 1,36 a Fósforo Hojas 0,226 a 0,154 b 0,170 ab 0,156 b 0,118 b 0,122 b Tallos 0,220 a 0,166 ab 0,180 ab 0,164 ab 0,112 b 0,164 ab Raíces 0,254 a 0,198 ab 0,190 ab 0,148 b 0,098 b 0,090 b Potasio Hojas 1,48 a 1,06 ab 1,04 ab 1,08 ab 1,03 ab 0,72 b Tallos 1,11 a 1,05 ab 1,03 ab 0,90 ab 0,81 ab 0,78 a Raíces 1,03 a 0,82 ab 0,75 ab 0,72 ab 0,64 b 0,33 b El promedio se constituye de 5 plantas por tratamiento. Letras diferentes en las filas, indican diferencias estadísticas P( < 0,5), Tukey.

Cuadro 7. Efecto de la fertilización nitrogenada en la demanda (g planta-1) de nitrógeno, fósforo y potasio en hojas, tallos y raíces de plantas de G. trinervis en maceta. Effect of nitrogen fertilization on the demand (g plant-1) of phosphorous, nitrogen and potassium in leaves, stems and roots in potted G. trinervis plants. Dosis de nitrógeno (g planta-1) Órganos 0 1 2 4 8 16 Nitrógeno Hojas 0,050 ab 0,01 ab 0,110 a 0,090 ab 0,070 ab 0,040 b Tallos 0,040 a 0,04 a 0,064 a 0,063 a 0,055 a 0,063 a Raíces 0,033 a 0,62 a 0,062 a 0,049 a 0,05 a 0,037 a Fósforo Hojas 0,005 a 0,006 a 0,006 a 0,005 ab 0,003 ab 0,002 b Tallos 0,008 ab 0,006 ab 0,011 a 0,008 ab 0,005 b 0,005 b Raíces 0,007 ab 0,008 a 0,009 a 0,005 ab 0,004 ab 0,002 b Potasio Hojas 0,035 ab 0,041 a 0,040 a 0,034 ab 0,026 ab 0,012 b Tallos 0,042 ab 0,039 ab 0,068 ab 0,046 ab 0,034 ab 0,027 b Raíces 0,030 ab 0,036 a 0,053 a 0,025 ab 0,024 ab 0,010 b Letras diferentes en las filas, indican diferencias estadísticas P( < 0,5), Tukey.

acumuladora para la absorción y la translocación de nitró- tempranos. En plena floración la concentración de fósforo geno. Esta característica puede ser una ventaja en condi- alcanzó 0,15 % y decreció a un mínimo de 0,06 % en lle- ciones menos favorables, ya que al guardar reservas en la nado de grano y cosecha. La disminución en la concentra- biomasa se facilita la sobrevivencia en suelos más pobres y ción en período de llenado de grano se produce porque el en situaciones de estrés. fósforo es móvil en la planta y durante el llenado del grano En C. tinctorius, Erdal y Baydar (2005) encontraron la translocación va dirigida a la semilla. En G. trinervis la concentraciones de fósforo de 0,3 % en hojas en estados concentración de fósforo varió entre 0,19 y 0,28 % en ho-

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Cuadro 8. Efecto de la fertilización nitrogenada en la fijación total de carbono y biomasa total producida (g planta-1) en G. trinervis en maceta. Effect of nitrogen fertilization on the total carbón fixation and total biomass produced (g plant-1) in potted G. trinervis plants. Dosis de nitrógeno Fijación total de carbono Biomasa total (g planta-1) (g planta-1) (g planta-1) 0 4,32 b 9,02 b 1 5,83 ab 12,08 ab 2 7,06 a 14,53 a 4 5,71 ab 11,82 ab 8 4,85 ab 10,18 ab 16 3,56 b 7,38 b Letras diferentes indican diferencias estadísticas (P < 0,5), Tukey. jas recientemente maduras, encontrándose en el rango que produce entre 758 y 1.000 L ha-1 (Kingswood 2010) de presentó el C. tinctorius en hojas en estados tempranos. Al biodiesel y los rendimientos en los cultivos domesticados igual que en C. tinctorius, en G. trinervis se disminuye la como maravilla y Brassica napus L. (canola), se sitúan concentración de fósforo en las hojas, durante la formación por sobre los 1.000 L ha-1. de la semilla. Respecto del experimento, cuando se aplicó La mayor producción de biomasa vegetativa y de fru- fósforo a estas plantas, aumentó su concentración total en tos es consecuencia de una mayor absorción de nutrientes, forma significativa. Los tratamientos suplementados con lo que indica que la planta elite pudo absorber y utilizar los fósforo presentaron un mayor contenido en las hojas, que nutrientes en forma más eficiente que el resto de las plan- en las plantas sin fertilización. Esto sugiere que la absorción tas del ensayo. La capacidad de absorción de nutrientes de de este elemento fue más eficiente a partir del fertilizante las plantas depende de factores climáticos, edafológicos y químico que del suelo, aun cuando el contenido de fósforo fisiológicos, entre otros. Cuando las plantas se encuentran en el suelo, de acuerdo a análisis de suelo, era suficiente. El aglomeradas se genera competencia entre ellas. El hábitat fósforo no es un elemento móvil en el suelo y la absorción natural de G. trinervis se compone de un suelo heterogé- de este nutriente no depende tan sólo de la disponibilidad neo y con micro-sitios favorables que retienen más hume- del elemento en la solución del suelo, sino que de la den- dad, poseen una mayor profundidad de suelo y contenido sidad radical del cultivo (Rodríguez et al. 2001). De este de materia orgánica. La des-uniformidad de las plantas en modo, la planta elite al estar libre de competencia pudo ha- estado silvestre también puede originarse por el modo de ber desarrollado mejor su masa radicular y fructificar más. reproducción de la planta, que se efectúa tanto por semillas En G. trinervis el contenido de potasio en hojas fluctuó como por brotes subterráneos. Factores abióticos, ausen- entre 0,9 y 1,4 %. Coincidentemente para C. tinctorius, Er- cia de competencia intraespecífica o la condición genética, dal y Baydar (2005) reportaron concentraciones de potasio en podrían explicar la mayor producción de la planta elite. hoja de 0,9 y 2 % en plena floración. En el caso de la planta Al estudiar la demanda o absorción de nitrógeno, fós- elite la concentración de potasio en hojas fue de 0,9 %, sien- foro y potasio y considerando todos los componentes de do significativamente menor que en las plantas fertilizadas en la biomasa de las plantas de G. trinervis en macetas se el mismo sitio. Su productividad sin embargo fue mayor. La observa que las demandas más altas, el carbono fijado y concentración de potasio de la planta elite estuvo dentro del la mayor biomasa por planta, se producen en la dosis de rango del C. tinctorius, lo que sugiere que esa concentración 2 g planta-1 de nitrógeno. El aumento excesivo de nitrógeno fue suficiente para la planta y la fertilización con potasio, re- pudo haber afectado las hojas produciendo necrosis lo que presentó sólo un consumo de lujo o excesivo. incidiría en la fotosíntesis y con ello en la fijación del car- En las plantas silvestres se observó que los brotes con bono. En este caso la mayor fijación de carbono se generó frutos provenían de ramas con madera de la temporada en tallos, con 2 g planta-1 de nitrógeno coincidiendo con un anterior. Ningún brote nuevo con crecimiento del año pre- mayor contenido de materia seca. Al seguir incrementando sentó frutos, sugiriendo que la acumulación de reservas el nitrógeno, se produce una disminución de la absorción, determinó la floración y la fructificación. La planta elite, acusando un efecto de toxicidad que puede llegar a causar sin fertilizar, presentó la mayor cantidad de semillas al necrosis en hojas, desórdenes nutricionales y en casos más igual que el tratamiento con nitrógeno, fósforo y potasio. extremos la muerte de las plantas. La curva de respuesta a En este estudio y considerando las conversiones de semilla la fertilización nitrogenada está descrita por Havlin et al. a aceite reportada por San Martín et al. (2011), se obtuvie- (2005), donde las primeras dosis aumentan el crecimiento ron rendimientos de 223 L ha-1 en plantas fertilizadas lo o rendimiento de las plantas hasta un umbral crítico y do- que es inferior a otras oleaginosas aptas para producción sis superiores estimulan un consumo de lujo y finalmente de biodiesel. Jathropa curcas es una planta arbustiva que toxicidad y deterioro en la producción de biomasa.

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En estudios con lechugas en condiciones controladas, sitio con diferencias en la capacidad de acumular agua, Hoquer et al. (2008) encontraron que con altas dosis de disponibilidad de nutrientes y por ausencia de competen- nitrógeno en forma NH4-N en las soluciones de crecimien- cia intra-específica. Sin embargo, la conducta consistente to disminuyen la altura de la planta, se reduce la produc- de ésta y de otras plantas elite seleccionadas previamente ción de biomasa fresca, seca y el número de hojas. Lasa por su productividad, apuntan a la existencia de una base et al. (2001) en un estudio en espinacas mostraron que en genética para la producción de semillas. En este contexto, brotes, la acumulación de nitrógeno en forma de amonio la identificación y el estudio de genotipos superiores es estaba estrechamente correlacionada con una reducción fundamental para la domesticación y el uso de G. trinervis del crecimiento y un aumento en el contenido de nitróge- como oleaginosa de segunda generación. no orgánico. Estos estudios confirman los resultados de la El experimento con G. trinervis en condiciones con- presente investigación. troladas, aplicando dosis crecientes de nitrógeno, mostró La concentración de nutrientes en distintos tejidos ve- que la biomasa aérea aumentó hasta la dosis 2 g planta-1 getales se ha usado como herramienta de diagnóstico y en de nitrógeno para luego comenzar a disminuir con dosis los últimos años también se ha visto que existe un balance crecientes de nitrógeno, e incluso a llegar a la muerte de entre los nutrientes, el cual si se desequilibra puede generar plantas con las dosis máximas de nitrógeno. En el caso de efectos perjudiciales en las plantas. Sharma et al. (2005) en- las raíces su biomasa no varió con las distintas dosis de contraron que en Vitis vinifera L. (uva) existía una relación nitrógeno. En cuanto a la concentración de nutrientes, en adecuada entre las concentraciones de los pecíolos nitróge- general no varió, salvo en el caso de los tallos los cuales no/fósforo de 3,4 y entre nitrógeno/potasio de 0,7 en el pe- al recibir más nitrógeno, aumentaron significativamente su ríodo de diferenciación de brotes; si las dosis de nitrógeno concentración. En el caso de la concentración de fósforo y eran mayores de los requerimientos de la planta, estas rela- potasio, con las dosis mayores de nitrógeno, disminuyó, al ciones subían hasta llegar a un punto que producían efectos igual que la demanda o absorción de éstos, lo que significa perjudiciales. En el caso de G. trinervis, a nivel de tallos las que existe un menor crecimiento o existe un deterioro en relaciones de nitrógeno/fósforo y nitrógeno/potasio, fueron las plantas sometidas a altas dosis de nitrógeno, que impi- alrededor de 5,9 y 1,0 en dosis que no fueron tóxicas, alcan- den una nutrición adecuada de fósforo y potasio. zando 10 y 2.6, respectivamente con dosis tóxicas. Para determinar con mayor exactitud la dosis óptima para la fertilización nitrogenada debiera realizarse un expe- CONCLUSIONES rimento con cantidades entre 1 y 4 g de nitrógeno por maceta, utilizando plantas que además tengan semillas entre La fertilización con nitrógeno, fósforo y potasio en el los componentes de la biomasa. Con este estudio se sientan hábitat de plantas silvestres de G. trinervis, aumentó el las bases para dilucidar la respuesta de G. trinervis a la fer- rendimiento de MS de semillas y la concentración de estos tilización. Nuevos ensayos con plantas en terreno, debieran nutrientes en las hojas, lo que indica que hubo absorción considerar el estudio de plantaciones como también deter- desde el fertilizante. No obstante, esto no se tradujo en cre- minar la adaptación de la especie a altitudes inferiores. cimiento vegetativo significativo, e incluso la fertilización disminuyó el número de nudos de los brotes. Las plantas del REFERENCIAS tratamiento control sin fertilizar presentaron menor concen- tración de nutrientes, pero mayor crecimiento de brotes y Abbadi J, J Gerendas. 2008. Nitrogen use efficiency of safflower nudos, lo que indica que la nutrición de nitrógeno, fósforo as compared to Sunflower. Journal Plant Nutrition 32(6): 929-945. y potasio, no era una limitante para el crecimiento vegetati- Baligar V, J Elgin, R Wricht, N Fageria. 1990. Genetic diversi- vo de estas plantas. La diferencia entre tratamientos se vio ty for nutrient use efficiency in cultivars and exotic germ- reflejada en la producción de frutos y semillas y consecuen- plasm lines of alfalfa. In Dordrecht N ed. Genetic Aspects temente en la producción potencial de biodiesel que fue ma- of Plant Mineral Nutrition. The Netherlands. Kluwer Aca- yor en el tratamiento con fertilización de nitrógeno, fósforo demic Publishers. p. 533-538. y potasio. No se presentaron diferencias entre los tratamien- Bonomelli C, D Suárez. 1999. Fertilización del eucalipto. 2. Acu- tos en la concentración de nutrientes en las semillas. mulación de nitrógeno, fósforo y potasio. Ciencia e Investi- La planta elite ubicada en el mismo hábitat natural, la gación Agraria 26: 11-19. cual no se fertilizó, presentó la mayor producción de semi- CONAF (Corporación Nacional Forestal, CL). 2001. Plan de llas y rendimiento en biodiesel, sin embargo, sus concen- Manejo Santuario de la Naturaleza Yerba Loca. Santiago, traciones de nitrógeno, fósforo y potasio eran similares a Chile. CONAF. 85 p. Erdal I, H Baydar. 2005. Deviations of some nutrient concentra- las de las plantas del control sin fertilización, por lo que tions in different parts of safflower cultivars during growth se deduce que su mayor rendimiento en semilla y de bio- stages. Pakistan Journal of Botany 37(3): 601-611. diesel fue influenciado por otros factores, diferentes de la Havlin J, J Beaton, W Nelson. 2005. Soil fertility and fertilizers: nutrición. Al ser plantas en su hábitat silvestre se encuen- an introduction to Nutri Fertigation, combined irrigation tra una gran heterogeneidad entre ellas, pudiendo ocurrir and fertilization, provides an alternative and more efficient que la planta más productiva sea aquella que quedó en un method of fertilizer application. The Netherlands. Kluwer

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Recibido: 26.06.12 Aceptado: 24.06.13

252 Instrucciones para los autores de la revista Bosque, proceso de publicación y políticas para los árbitros

Actualización de fecha: agosto 2011

Instrucciones para los autores • Autores. Indicar el nombre y apellido de todos los autores con letras minúsculas, con las letras iniciales en Bosque es una revista científica que publica trabajos mayúscula. Separar los autores con coma. Ordene cada originales relacionados con el manejo y producción de dirección mencionando los datos necesarios, primero recursos forestales, ciencias y tecnología de la madera, la institución matriz (por ejemplo, la universidad) y silvicultura, ecología forestal, conservación de recursos luego las dependencias dentro de aquella en orden de- naturales y desarrollo rural asociados con los ecosistemas creciente (por ejemplo, facultad, departamento, labo- forestales. Las fechas de publicación son en abril, agosto ratorio); a continuación indique la ciudad y el país de y diciembre de cada año. Las contribuciones podrán ser en residencia del autor. Aplique el formato del siguiente las modalidades de artículos, revisiones, notas u opinio- ejemplo: nes, en castellano o inglés. Nombre1 Apellido1 a, Nombre2 Apellido2 b*, Nombre3 •• Artículos. Informan acerca de investigaciones inéditas Apellido3 a,b de carácter científico que proyectan el conocimiento actualizado en un campo particular contemplado en a Universidad Uuu, Facultad Ffff, Departamento de Dddd, los ámbitos de la revista y están sustentados en datos Ciudad, País. procedimentales propios o generados a partir de otros estudios publicados. La extensión máxima de los ma- *Autor de correspondencia: b Instituto de Iiiii, nuscritos será de 8.000 palabras, considerando todo su Departamento de Dddddd, Nombre de calle y número, contenido (incluye todos los archivos del manuscrito Ciudad, País, tel.: 56-63-221056, [email protected] con sus contenidos completos). •• Revisiones. Síntesis y discusión de la información •• Resumen. Debe contener el planteamiento del proble- científica más actual con respecto a un tema relevante ma, el objetivo, fundamentos metodológicos, resulta- en el ámbito de la revista. La extensión máxima de los dos y conclusiones más relevantes, con un máximo de manuscritos será de 8.000 palabras, considerando todo 250 palabras. Evite descripciones largas de métodos y su contenido. no incluya citas bibliográficas ni los niveles de signifi- •• Opiniones. Analizan, desde un punto de vista perso- cancia estadística. nal o con apoyo bibliográfico, un tema de actualidad •• Palabras clave. Como máximo cinco palabras (puede relacionado con el carácter de la revista. La extensión incluir una o dos frases breves de un máximo de tres máxima de los manuscritos será de 3.000 palabras, palabras) que identifiquen claramente el tema del tra- considerando todo su contenido. bajo. Se sugiere usar nuevas palabras no incluidas en el •• Notas. Describen metodologías o técnicas nuevas en el título del manuscrito. ámbito de la revista, o bien informan acerca de inves- •• Introducción. Comprende planteamiento del problema, tigaciones en desarrollo, con resultados preliminares. importancia del tema, hipótesis si compete, objetivos, La extensión máxima de los manuscritos será de 3.000 alcances del trabajo y limitaciones para su desarrollo, palabras, considerando todo su contenido. si es que las hubo. En este capítulo se realizará una síntesis e interpretación de la literatura relacionada di- Estructura de los manuscritos rectamente con el título y objetivos del trabajo. •• Métodos. Proveerá información suficiente y concisa La organización de artículos y notas debe seguir la side manera que el problema o experimento pueda ser guiente estructura: reproducido o fácilmente entendido por especialistas en la materia. Deberán señalarse claramente las espe- •• Título. El título debe ser preciso y conciso. Elegir con cificaciones técnicas y procedencia de los materiales mucho cuidado todas las palabras del título; su aso- usados, sin describir materiales triviales. Los organis- ciación con otras palabras debería ser cuidadosamente mos bióticos deberán ser convenientemente identifi- revisada. Debido al acceso internacional de la revista, cados de acuerdo con las normas internacionales que se recomienda incluir en el título información relevan- correspondan. En los métodos empleados se deberá te sobre la localización geográfica del estudio cuando señalar claramente el procedimiento experimental o corresponda. de captación de datos y los métodos estadísticos, así

253 como los programas computacionales. Si el método no Estilo y formato fuese original, se indicará bibliográficamente; si fuera original o modificado se describirá convenientemente. En general, el resumen, métodos y resultados del ma- En cualquier caso, la presentación de varios métodos nuscrito deberán estar redactados en tiempo pasado, y la será cronológica. introducción, discusión y conclusiones en tiempo presen- •• Resultados. Incluye la presentación sintética, ordenada te. Use tiempo presente cuando se refiera a resultados pu- y elaborada de la información obtenida. Entrega resul- blicados previamente, esto ayuda a diferenciar entre los tados en forma de texto escrito con apoyo de cuadros hallazgos de su estudio (tiempo pasado) y los hallazgos y figuras, si corresponde, conjuntamente con análisis de otros estudios. En el texto no utilice acrónimos ni abre- e interpretación de los datos. Se deberá evitar tanto la viaturas, escriba el nombre completo de las cosas; las ex- repetición de detalles dados en otros capítulos como la cepciones que se pueden utilizar son aquellas de dominio

descripción de aquello que sea evidente al examinar los global como, por ejemplo, ADN, pH, CO2 y muy pocas cuadros o figuras que se presenten. otras. Tampoco utilice en el texto los símbolos de los ele- •• Discusión. Incluye la interpretación integrada de los mentos químicos. Acate las reglas gramaticales en todo el resultados y, cuando corresponda, la comparación de manuscrito, incluidos cuadros y figuras. ellos con los de publicaciones previas. Es un análisis El trabajo debe estar escrito en hojas tamaño carta (279 crítico de los resultados de acuerdo con los objetivos y x 216 mm), con márgenes de 2 cm por lado, interlineado la hipótesis, si fuera el caso. Debe comentarse el sig- a espacio y medio, letra Times New Roman, tamaño 12 nificado y la validez de los resultados, de acuerdo con puntos, con numeración de página en el extremo inferior los alcances definidos para el trabajo y los métodos derecho y número de línea correlativo para todo el trabajo, aplicados. En este capítulo no deberán repetirse los re- a la izquierda. Separar los párrafos a renglón seguido y sultados obtenidos. con sangría de ocho caracteres a la izquierda de la primera •• Conclusiones. Podrán ser incluidas en un capítulo úni- línea. Debe presentarse en archivos electrónicos con pro- co de conclusiones o bien integradas en la discusión. cesador de texto Word o formato RTF. En caso de presentarlas como un capítulo, se inclui- El título principal se escribirá con letras minúsculas y rán allí en forma precisa y concisa aquellas ideas más negritas, centrado. En él deberá omitirse la mención de los relevantes que se deriven directamente de lo aportado autores de nombres científicos, los que, sin embargo, se por el trabajo. Deben dar respuesta a las hipótesis o presentarán la primera vez que se mencionen en el texto a a los objetivos planteados en la introducción. Deben partir de la introducción. En el encabezado superior dere- redactarse en forma clara y objetiva sin incluir citas cho de cada página debe incluirse un título abreviado con bibliográficas. Pueden incluir recomendaciones para un máximo de 60 caracteres y espacios. trabajos futuros. Las ecuaciones se numerarán en el margen derecho con •• Agradecimientos. En este acápite se deberán mencio- paréntesis cuadrados “[ ]”; en el texto se mencionarán de nar brevemente a personas e instituciones que contri- acuerdo con esta numeración. buyeron con financiamiento u otro tipo de colabora- Las unidades de medidas deberán circunscribirse al ción para la realización del trabajo. Sistema Internacional de unidades (SI). En la notación nu- •• Referencias. Se indicarán las referencias de todas las mérica, los decimales deberán ser separados por coma (,) y citas bibliográficas señaladas en el texto, ordenadas las unidades de miles por punto (.). En los textos en inglés, alfabéticamente. La precisión y la veracidad de los los decimales separados por punto y las unidades de miles datos entregados en las referencias bibliográficas son por coma. Usar cero al comienzo de números menores a responsabilidad del o los autores de las contribuciones una unidad, incluyendo valores de probabilidad (por ejem- y deben corresponder a publicaciones originales. El plo, P < 0,001). número máximo de referencias será de 25 para artícu- La descripción de los resultados de cada prueba esta- los, notas y opiniones, y de 40 para revisiones. Utilice dística en el texto debe incluir el valor exacto de probabi- literatura moderna, relevante y directamente relaciona- lidad asociado P. Para valores de P menores que 0,001, da con su trabajo. Por lo menos 2/3 de las referencias indique como P <0,001. En cuadros y figuras usar aste- deberán corresponder a revistas científicas de corriente riscos para señalar el nivel de significancia de las pruebas principal. estadísticas: * = P < 0,05; ** =P < 0,01; *** = P < 0,001; ns = no significativo. Debe indicarse el nombre científico de todos los orga- Para las modalidades de revisión y opinión no se exige nismos biológicos que aparezcan en el texto, de acuerdo seguir la estructura indicada anteriormente. En todo caso, con la nomenclatura internacional respectiva. Si un nom- deben contener las secciones de título, autores, resumen, bre común es usado para una especie, la primera vez que palabras clave, introducción, el desarrollo del trabajo ade- cite en el texto, a partir de la introducción, se debe dar a cuadamente dividido en capítulos, agradecimientos y re- continuación su nombre científico en cursiva entre parén- ferencias. tesis, por ejemplo, coihue (Nothofagus dombeyi (Mirb.)

254 Oerst.). Citas posteriores pueden aparecer con el nombre •• Key words: equivalentes a las palabras clave en caste- del género abreviado seguido del adjetivo del nombre llano. científico (por ejemplo, N. dombeyi), siempre y cuando •• Títulos de cuadros y de figuras. no produzca confusiones con otras especies citadas en el manuscrito. Al iniciar una oración con el nombre de una En el caso de manuscritos en inglés, se debe incluir el especie, escriba su género completo y no lo abrevie con respectivo texto en castellano. su inicial. En el resumen y en el título no mencione los autores de nombres científicos. Citas y referencias En los cuadros se deben incluir los datos alfanuméricos ordenados en filas y columnas, escritos con fuente Times Las citas bibliográficas se indicarán en el texto por el New Roman de 12 puntos (mínimo 9 puntos de tamaño), apellido del o los autores, seguido del año de publicación. sin negritas. Sólo los encabezamientos de las columnas y Algunos ejemplos de citas bibliográficas más frecuentes los títulos generales se separan con líneas horizontales; las son: columnas de datos deben separarse por espacios y no por líneas verticales. En las figuras se incluyen otras formas •• Citas bibliográficas de uno y dos autores: de presentación de datos o información, como gráficos, di- bujos, fotografías y mapas. En cuadros y figuras se deben Santamaría (2010) constata que el crecimiento... incluir los títulos auto explicativos en castellano e inglés ... están influidos por el sitio en cuestión (Santamaría 2010, numerados en forma consecutiva (cuadro 1., cuadro 2., …; López y Castro 2011). figura 1., figura 2., …). Las figuras llevan el título en el margen inferior y los cuadros en el margen superior. Los •• Citas bibliográficas de más de dos autores: cuadros y figuras deben tener una resolución tal que permitan ser reducidos sin perder legibilidad. Sólo se trabaja Barría et al. (2009) señalan como factor más importante... en blanco, negro y tonos de grises. Sin embargo, podrán ... entre otros, el diámetro y la altura (Barría et al. 2009, usarse colores en las figuras si ello es imprescindible para Morán et al. 2010). su comprensión. La inclusión de figuras con colores de- berá acordarse previamente con el editor. El espacio que •• Citas bibliográficas de un mismo autor, publicadas en ocupen cuadros y figuras en el trabajo deberá ser menor al un mismo año: 50 % del total del impreso. Incluya en el archivo de texto principal los cuadros con sus respectivos títulos, ubicándo- Rodríguez (2009abd) observa que en cada unidad de los lo más próximo posible después de haberlos citado por muestreo... primera vez en el texto. Los cuadros deben estar en el for- ... lo que es coincidente con estudios anteriores (Rodríguez mato de tablas (editables, no como imágenes). Las figuras 2009ab, Morán et al. 2010acd). deben ser entregadas en un archivo aparte, con un formato editable; su ubicación en el texto principal debe ser infor- •• Citas de más de una publicación a la vez, se ordenan mada, incluyendo su título, al igual que los cuadros. cronológicamente: En las figuras todos los rótulos y leyendas deben estar escritos con letra Times New Roman de tamaño 9 a 12 Cerón (2007), García y Villanueva (2009) y Suárez et al. puntos, sin negrita y respetando la gramática y normas de (2010) analizan los componentes edafoclimáticos... escritura de la revista. Las figuras pequeñas deberán estar diseñadas con un ancho máximo de 8 cm (una columna En el capítulo de referencias, las referencias bibliográ- en la revista) y las grandes con un máximo de 16 cm de ficas deben incluir apellido paterno e inicial del o los nom- ancho (dos columnas en la revista). Excepcionalmente, bres de todos los autores, el año de publicación, el título una figura podrá tener 23 cm de ancho (y máximo 14 cm y la información complementaria que permita localizar la de alto) para presentarla en formato apaisado. Organice fuente del documento en cuestión; si cuentan con DOI, debe las figuras reuniendo en una sola aquellos objetos afines agregarlo al final de la respectiva referencia. Algunos ejem- (por ejemplo, gráficos de un mismo tipo de información) e plos de los formatos de las referencias bibliográficas más identifíquelos con una letra mayúscula (A, B, C…), la que frecuentes son: se explicará en el título de la figura. Los manuscritos en castellano deben incluir en un •• Referencias de artículos en revistas periódicas (escriba archivo separado las respectivas traducciones al inglés con cursiva los nombres completos de las revistas, sin de: abreviar):

•• Título del manuscrito. Guddants S. 2008. Replicating sawmill sawing with top- •• Summary: debe ser equivalente en contenido al resu- saw using CT images of a full-length hardwood log. men en castellano. Forest Products Journal 48(1): 72-75.

255 Kogan M, C Alister. 2010. Glyphosate use in fo- Biblioteca Conmemorativa Orton (IICA/CATIE). 2011. rest plantations. Chilean Journal of Agricultural Normas para citar referencias bibliográficas en artículos Research 70(4):652-666. DOI: 10.4067/S0718- científicos 4 ed. Consultado13 abr.2011. Disponible en 58392010000400017. http://biblioteca.catie.ac.cr/index.php?option=com_co Karzulovic JT, MI Dinator, J Morales, V Gaete, A Barrios. ntent&task=view&id=18&Itemid=50 2009. Determinación del diámetro del cilindro central The Council of Biology Editors (CBE). 1994. Scientific defectuoso en trozas podadas de pino radiata (Pinus style and format: The CBE manual for authors, edi- radiata) mediante atenuación de radiación gamma. tors, and publishers. 6 ed. Cambridge, New York. Bosque 26(1):109-122. Cambridge University Press. 704 p.

•• Referencias de libros como un todo: Carta de envío

Morales EH. 2005. Diseño experimental a través del análi- Los autores deberán acompañar su manuscrito con una sis de varianza y modelo de regresión lineal. Santiago, carta de envío que indique que el trabajo es original, no ha Chile. Andros. 248 p. sido publicado previamente y no está siendo considerado CONAF (Corporación Nacional Forestal, CL). 2007. para publicación en otro medio de difusión. También de- Estadísticas de visitantes e ingresos propios de áreas berán declarar cualquier posible conflicto de intereses que silvestres protegidas de la Décima Región de Los pudiesen tener. Se deberá señalar el tipo de contribución del Lagos. 52 p. (InformeEstadístico Nº 47). manuscrito (artículo, revisión, opinión, nota). La carta de- berá ser firmada al menos por el autor líder del manuscrito. •• Referencias a partes o capítulos de libros: Envío de documentos Gutiérrez B, R Ipinza. 2010. Evaluación de parámetros genéticos en Nothofagus. In Ipinza R, B Gutiérrez, Los archivos deberán ser nombrados según el tipo de V Emhart eds. Domesticación y mejora genética de información contenida en el archivo. Por ejemplo, los raulí y roble. Valdivia, Chile. Exion. p. 371-390. archivos digitales del manuscrito se etiquetarán de la siguiente forma: •• Referencias a memorias, tesis, seminarios de titulación o trabajos de titulación: Texto.doc: texto principal del trabajo (incluye cuadros). Figuras.doc: figuras con sus títulos en castellano. Emhart V. 2006. Diseño y establecimiento de un huer- Ingles.doc: textos en inglés con el siguiente orden: título to semillero clonal de Eucalyptus nitens (Deane et del trabajo, summary, key words, títulos de cuadros y de Maiden) con fines de producción, investigación y figuras. docencia. Tesis Ingeniero Forestal. Valdivia, Chile. Carta: carta de presentación y envío del manuscrito. Facultad de Ciencias Forestales, Universidad Austral de Chile. 79 p. Los archivos digitales del manuscrito deben ser in- Aparicio J. 2008. Rendimiento y biomasa de Eucalyptus gresados en la plataforma de edición on line de eQuipu nitens con alternativas nutricionales para una silvicul- (http://www.equipu.cl/): http://www.revistabosque.equipu. tura sustentable en suelo rojo arcilloso. Tesis Magíster cl/index.php/revistabosque. Si presenta dificultades para en Ciencias. Valdivia, Chile. Facultad de Ciencias el envío, puede remitirlo por correo electrónico a revista- Forestales, Universidad Austral de Chile. 234 p. [email protected]. El autor de correspondencia recibirá una carta de acuse de recibo del Editor. •• Referencias a documentos en internet: Proceso de publicación De Angelis JD. 2009. European pine shoot moth. Oregon State University Extension (Urban Entomology El cabal cumplimiento de las instrucciones para los Notes). Consultado 10 jul. 2009. Disponible en http:// autores se refleja en menores tiempos del proceso edito- www.ent.orst.edu/urban/home.html. rial. El comité editor revisa el manuscrito para verificar la pertenencia al ámbito de la revista y el cumplimiento Para mayor información respecto de otros casos espe- de las instrucciones para los autores. Cuando no se cum- cíficos relacionados con las citas bibliográficas y referen- plen tales condiciones, el manuscrito es devuelto al autor cias bibliográficas, se pueden consultar los documentos de correspondencia, informándole su situación. Cuando que a continuación se señalan. No obstante, el orden y la se ha verificado el cumplimiento de dichas condiciones, tipografía de los elementos constituyentes de las citas y se registra esa fecha como recepción del manuscrito y el referencias bibliográficas deberán ajustarse a la reglamen- comité editor envía el manuscrito a un mínimo de dos ár- tación de la revista Bosque. bitros o revisores externos, en un sistema de doble ciego.

256 A los árbitros se les solicita declinar la revisión de un ma- que éstos se publiquen. Su trabajo es altruista y anónimo nuscrito cuando sientan que presentan conflictos de interés con respecto a los autores de los manuscritos. o que no podrán realizar una revisión justa y objetiva. Los El editor envía cada manuscrito a por lo menos dos ár- árbitros evalúan el manuscrito de acuerdo con la pauta que bitros que considera idóneos para el tema y así el comité proporciona la revista. Si los árbitros o el comité editor editor puede considerar diversas opiniones de especialistas lo estiman pertinente, podrán solicitar a los autores, a tra- para decidir sobre el proceso editorial. vés del editor, información adicional sobre el manuscrito La responsabilidad de los árbitros es la de evaluar ri- (datos, procedimientos, etc.) para su mejor evaluación. La gurosamente los manuscritos dentro del plazo propuesto respuesta de los árbitros puede ser: publicar con modifica- por la revista. ciones menores, publicar con modificaciones mayores o Los árbitros deberán declinar la revisión del manuscri- no publicar. Las observaciones de los árbitros son evalua- to cuando sientan que presentan conflictos de interés o que das por el comité editor, el cual informa por escrito al au- no podrán realizar una revisión justa y objetiva, los árbitros tor de correspondencia la decisión de continuar o no en el deberán declinar la revisión del manuscrito. Un arbitraje proceso de publicación y si su manuscrito deberá ser nue- apropiado incluye virtudes y debilidades del manuscrito, vamente evaluado por árbitros. Cuando el manuscrito es sugerencias para su mejoramiento, preguntas precisas para aceptado, el comité editor envía al autor de corresponden- que los autores puedan responderlas y orientaciones para cia una carta de aceptación de su manuscrito, indicando el que el trabajo sea de mejor calidad y mayor aceptación por tipo de modificación necesaria. En no más de ocho sema- los futuros lectores. Los árbitros deben mantener la confi- nas el autor de correspondencia debe devolver una versión dencialidad de los manuscritos que reciben para revisión y modificada a la revista, para que el comité editor analice nunca utilizar o difundir datos o información de ellos; el el manuscrito corregido. El comité editor decide el orden hacerlo es una conducta reñida con la ética. Los árbitros en que aparecerán los trabajos publicados en cada número. deberán abstenerse de solicitar la inclusión de aspectos Una contribución puede ser rechazada por el comité editor que el manuscrito no busca responder, como también de en cualquiera de las instancias del proceso de publicación, insinuar que sean citados sus propios trabajos. ya sea por cuestiones de fondo o de forma que no cumplan Frente a la revista, los árbitros deberán velar por la ca- con las instrucciones para los autores. Ante sospecha de lidad y rapidez de sus revisiones y evitar los conflictos de conducta poco ética o deshonesta por parte de los autores intereses. Los árbitros deben cumplir los plazos y formatos que han sometido su manuscrito al proceso de edición, el solicitados por la revista. Cuando ello no sea posible, debe- editor se reserva el derecho de informar a las instituciones rán declinar oportunamente el arbitraje. Cuando requieran patrocinadoras u otras autoridades pertinentes para que de un tiempo adicional para la revisión de un manuscrito, realicen la investigación que corresponda. deberán informar al editor. Si un árbitro presenta conflicto Los trabajos publicados en Bosque están bajo licencia de intereses con respecto a un manuscrito, deberá abste- Creative Commons Chile 2.0. nerse de realizar la revisión, informando al editor. Cuando Ante cualquier duda se sugiere contactarse con el edi- un árbitro propone no publicar un manuscrito o hacerlo tor ([email protected]) o revisar la información adi- sólo después de cambios mayores, podrá recibir una nueva cional de nuestra página web www.revistabosque.cl versión corregida por los autores que haya acogido las su- La versión electrónica de libre acceso de los trabajos gerencias de mejoramiento. El arbitraje es una herramienta completos publicados por Bosque se encuentran en: http:// eficaz para mejorar la calidad de los trabajos. mingaonline.uach.cl/scielo.php, http://www.scielo.cl, www. El editor podrá difundir informes de arbitrajes entre equipu.cl y http://redalyc.uaemex.mx/. los revisores (conservando el anonimato) para promover el buen desempeño, resolver controversias y mejorar el Políticas para los árbitros proceso de edición. Los árbitros serán informados del destino del manus- Los árbitros o revisores de los manuscritos son inte- crito que revisaron. Como una forma de retribuir sus va- grantes clave del proceso editorial de la revista. Tienen la liosos aportes, el editor les enviará una carta de agradeci- misión de contribuir a que la ciencia avance a través de su miento por cada arbitraje y publicará sus nombres a inicios aporte en garantizar la alta calidad de los trabajos antes del año siguiente a su colaboración.

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