Universidade Do Estado De Mato Grosso

UNIVERSIDADE DO ESTADO DE MATO GROSSO

CAMPUS DE NOVA XAVANTINA

PPG - ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO

PAULO FERNANDES ROGES SOUZA SILVA

ASPECTOS DA BIOLOGIA E ECOLOGIA DE DUAS ESPÉCIES SIMPÁTRICAS DE MIROCULIS EDMUNDS 1963 (EPHEMEROPTERA, LEPTOPHLEBIIDAE) EM CÓRREGO DA TRANSIÇÃO CERRADO-AMAZÔNIA

Nova Xavantina

2018

PAULO FERNANDES ROGES SOUZA SILVA

ASPECTOS DA BIOLOGIA E ECOLOGIA DE DUAS ESPÉCIES SIMPÁTRICAS DE MIROCULIS EDMUNDS 1963 (EPHEMEROPTERA, LEPTOPHLEBIIDAE) EM CÓRREGO DA TRANSIÇÃO CERRADO-AMAZÔNIA

Dissertação, apresentada à Universidade do Estado de Mato Grosso, como parte dos requisitos do Programa de Pós-graduação em Ecologia e Conservação para a obtenção do título de Mestre.

Orientador: Prof. Dr. Frederico Falcão Salles

Nova Xavantina

Mato Grosso, Brasil

Outubro, 2018

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Aspectos da biologia e ecologia de duas espécies simpátricas de Miroculis Edmunds 1963 (Ephemeroptera, Leptophlebiidae) em córrego da transição Cerrado-Amazônia

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Citações e referências bibliográficas apresentadas de acordo com as

normas da Revista de Biología Tropical, disponível em

“Dedico esse trabalho a minha família”

“Sabedoria e conhecimento são algumas das coisas que não podem ser roubadas”

Ana Dias (avó paterna)

AGRADECIMENTOS

Agradeço primeiramente a Deus, por todas as maravilhas a mim proporcionadas.

Depois agradeço a meu orientador Frederico Falcão Salles, por me dar apoio, puxões de orelha, por possibilitar inúmeras experiências: Coletas de campos, aventuras em busca de novas espécies, visitar lugares em busca de aperfeiçoamento como a UFES em São Mateus-ES, participar de simpósios científicos, conviver com pessoas da área entomológica fazendo novos amigos e colegas de profissão etc. Ao Fred só tenho elogios e a felicidade de ter sido seu orientado de mestrado.

Agradeço enormemente ao Laboratório de Entomologia de Nova Xavantina (UNEMAT-NX) e principalmente a Helena Soares Ramos Cabette, por tudo que me propiciou: Sugestões, apoio logístico, uma coorientadora literalmente.

Não poderia deixar de mencionar a ajuda de vários amigos de mestrado e de laboratório seja de Nova Xavantina ou São Mateus, com destaque a Bethania O. de Resende uma companheira de coletas, de laboratório, uma pessoas que desejo levar para vida toda como uma amiga de mais alta estima que tenho.

Agradeço a Tathiana Guerra Sobrinho (UFES) e Luiz Fernando Duboc da Silva (UFES) por suas contribuições na qualificação e auxílio nas análises. Os mesmo agradecimentos a Elidiomar Ribeiro da Silva, Cesar Nascimento Francischetti e Maria Inês da Silva membros da minha defesa.

Agradeço a minha família pelo apoio, ajuda nos momentos de sufoco e necessidade, mas agradeço principalmente por acreditarem em mim.

A CAPES pela bolsa de mestrado pelo apoio financeiro. Ao PPG em Ecologia e Conservação,

SUMÁRIO

Resumo 6 Abstract 7 Introdução 8 Objetivo geral 11 Objetivo específico 11 Material e Métodos 11 Área de estudos 11 Coleta dos dados 12 Análise de dados 14 Biomassa e produtividade secundária 14 Ciclo de vida 15 Razão Sexual 15 Alimentação 16 Fecundidade 16 Resultados e Discussão 17 Classes de tamanho 17 Biomassa e Produtividade Secundária 17 Ciclo de vida 20 Razão Sexual 22 Alimentação 22 Fecundidade 24 Conclusão 26 Referências Bibliográficas 27

Resumo

Biologia populacional apresenta uma pequena minoria dos trabalhos sobre ecologia de insetos aquáticos neotropicais, principalmente para ordem Ephemeroptera, onde famílias como Leptophlebiidae apresentam poucas espécies estudadas por tal ramo de pesquisa. O objetivo desse estudo foi caracterizar os aspectos da biologia populacional e do ciclo de vida de duas espécies simpátricas de Miroculis (Ephemeroptera: Leptophlebiidae). O estudo foi realizado a partir de coletas mensais, durante um ano, em um córrego no município de Nova Xavantina-MT, na transição entre os biomas Cerrado e Floresta Amazônica. Para determinar o número de coortes e o ciclo de vida foi utilizado o sistema de classes de tamanho da teca alar. Estimativas da biomassa e produtividade secundária foram feitas por suas equações específicas, utilizando peso seco e classes de tamanho. A razão sexual foi obtida através da identificação do número de machos e fêmeas. Alimentação e aspectos de fecundidade de ovos foram feitos por análises microscópicas, método esse usado para identificação dos grupos de itens alimentares e contabilização do números de ovos nas classes de tamanho das ninfas. Miroculis yulieae apresentou 7 classes de tamanho e Miroculis sp. 6 classes de tamanho, ambas com intervalo de 1 mm. As espécies apresentaram ciclo de vida multivoltino, M. yulieae apresentou 12.463 mg/m2 de biomassa e 0.3777g.m−2 ano−1 (CPI:75) de 2 produtividade secundária máxima e Miroculis sp apresentou 7.103 mg/m de biomassa e 0.1906 g.m−2 de produtividade secundária. A razão sexual identificada foi de duas fêmeas para cada macho para ambas as espécies. Quanto à alimentação, foram identificados cinco tipos de itens alimentares: matéria orgânica amorfa, matéria inorgânica, fragmentos vegetais e algas, sendo que apenas Miroculis sp. apresentou o grupo fungos. Miroculis yulieae apresentou em média 485 ovos, com início de desenvolvimento na quinta classe de tamanho, já em Miroculis sp. o início do processo de desenvolvimento se deu a partir da quarta classe de tamanho, com valor médio de 134 ovos.

Palavra-chave: Ciclo de vida, Biomassa, Produtividade secundária, Razão sexual.

Abstract

Population biology presents a small minority of works on the ecology of neotropical aquatic insects, mainly in Ephemeroptera, where families like Leptophlebiidae presents few species studied by this branch of research. The objective of this study was to characterize the aspects of population biology and life cycle of two sympatric species of Miroculis (Ephemeroptera: Leptophlebiidae). The study was carried out from monthly collections, during a year, in a stream in the municipality of Nova Xavantina-MT, in the transition between the Cerrado and Amazonian Biomes. To determine the number of cohorts and the life cycle, the forewing pad length class system was used. Estimates of biomass and secondary productivity were made by their specific equations, using dry weight and size classes. Sex ratio was obtained by identifying the number of males and females. Feeding and egg fecundity aspects were done by microscopic analysis, a method used to identify groups of food items and to account for the numbers of eggs in nymphs of different classes. Miroculis yulieae presented 7 size classes and Miroculis sp. 6 classes with a range of 1 mm. The species presented multivoltine life cycle. Miroculis yulieae presented 12,463 mg / m2 of biomass and 0.3777gm-2 year-1 (CPI: 75) of maximum secondary productivity, while and Miroculis sp. presented 7,103 mg / m2 of biomass and 0.1906 gm-2 of secondary productivity. The sex ratio was two females for each male for both species. Regarding food, four types of food items were identified for both species: amorphous organic matter, inorganic matter, plant fragments and algae. An additional group, fungi, was found exclusively for Miroculis sp. Miroculis yulieae presented on average 485 eggs, with development beginning in the fifth class of size, in Miroculis sp. the beginning of the development process was at the fourth class of size, with average value of 134 eggs.

Keyword: Life cicle Biomass, Secondary productivity, Sex ratio.

Introdução

Os macroinvertebrados bentônicos, principalmente os insetos aquáticos, são organismos que habitam diversos tipos de substratos e que vivem em corpos d’água continentais. São altamente utilizados em estudos de avaliação ambiental (bioindicadores), ciclagem de nutrientes, caracterização de fauna (Shimano et al., 2010). Tais organismos podem ocorrer em ambientes lênticos e lóticos (Merritt & Cummins, 1996), representam um alimento importante para outros insetos, peixes, aves, morcegos e constituem indicadores valiosos de degradação ambiental, produtividade primária e secundária, decomposição e uma série de outros processos ecológicos (Wallace & Webster, 1996). A composição e a diversidade de espécies destes insetos podem ser influenciadas por vários fatores, como tipo de substrato, disponibilidade de material alóctone, sazonalidade, fluxo de água, temperatura, distúrbios e interações bióticas (Shimano et al., 2010; Lee et al., 2013; Lima & Pamplin, 2016; Martynov, 2016).

A ordem Ephemeroptera apresenta cerca de 4.000 espécies em todo mundo, com uma distribuição que compreende quase todo o globo com exceção de algumas ilhas oceânicas e a Antártica (Salles et al., 2004; Barber-James et al., 2008). Na América do Sul já foram identificadas mais de 450 espécies distribuídas em 14 famílias (Domínguez et al., 2006; Domínguez et al., 2009; Mariano & Polegatto, 2011). O Brasil apresenta cerca de 380 espécies que continuam a aumentar devido ao aumento do esforço taxonômico e trabalhos de biomonitoramento (Salles et al., 2004; Salles et al., 2018).

Evolutivamente a ordem Ephemeroptera representa uma das primeiras linhagens de insetos alados, tendo sua origem há aproximadamente 290 milhões de anos (final do Carbonífero) (Barber-James et al., 2008). Compreendem insetos de tamanho pequeno a médio, anfibióticos, com fase aquática longa (até dois anos em ambientes temperados) e fase adulta alada curta (de poucas horas até dois dias) com uma fase intermediária entre ninfa e o adulto. A subimago, como é chamado esse estágio, representa uma característica única da ordem (Salles et al., 2004), mas estava presente em outros insetos atualmente extintos. Devido à sensibilidade a alterações nas estruturas físicas e químicas que ocorre nos ecossistemas aquáticos por mudanças antrópicas, são extensamente utilizados como bioindicadores da qualidade de água (Shimano et al., 2010).

Paralelamente à importância de estudos que versem sobre a ecologia, taxonomia e sistemática de Ephemeroptera, a biologia populacional merece destaque, pois pode fornecer dados que servem de base para a compreensão e até para a definição de comportamentos, histórias de vida, ciclos de vida e padrões de distribuição temporal e espacial de todos os organismos (Leal & Esteves, 2000; Lee et al., 2013; Lima & Pamplin, 2016; Martynov, 2016). Estudos sobre dinâmicas populacionais lidam com as taxas demográficas das espécies e com as interações das mesmas com meio (bioperturbação, ciclagem de energia e matéria etc.) e, consequentemente, possibilitam o entendimento de processos que operam ao nível dos indivíduos e que refletem em dinâmicas populacionais e de comunidade (Silva, 2006). Contudo, essa categoria encontra-se negligenciada, representando um minoria das bases literárias disponíveis.

Produtividade secundária, biomassa são alguns dos elementos biológicos fornecidos pelos estudos de biologia populacional, sendo compreendidos e conceituados em ecologia como a quantidade de matéria orgânica produzida por uma espécie, população ou comunidade num determinado período, geralmente um ano (produtividade secundária), podendo ser relacionada com área e nível de desenvolvimento organismo em um ecossistema (biomassa) (Lima & Pamplin, 2016). Tais fatores são largamente mencionados em estudos de produtores primários (autotróficos: plantas e algas) e quando focalizados em outros estudos de níveis tróficos maiores, como insetos aquáticos, são diluídos em pesquisas de comunidade que raramente chegam a nível de gênero (Thomaz & Bini, 2003; Chapman, 2013; Lima & Pamplin, 2016). Compreender ou estimar a produtividade secundária e biomassa não apenas agrega conhecimento sobre o estado nutricional e fisiológico das populações, mas também auxilia na elaboração de modelos sobre o funcionamento do ecossistema (Lima & Pamplin, 2016; Lima & Boldrini, 2017).

Atualmente, pesquisas sobre biologia populacional, ecologia populacional ou dinâmica populacional representam uma pequena minoria dos trabalhos sobre ecologia dos insetos aquáticos, principalmente para ordem Ephemeroptera, onde o maior foco está centrado em taxonomia e ecologia de comunidades (Shimano et al., 2010; Brasil et al., 2014). Esse fato torna incipientes os estudos de guildas tróficas ou grupos funcionais alimentares (Functional Feeding Groups –FFG), os quais necessitam de pesquisas de

traços funcionais (morfológicos, fisiológicos, comportamentais e história de vida) para embasamento e análises (Shimano et al., 2010; Oliveira & Nessimian, 2010; Brasil et al., 2014).

Dentre as famílias de Ephemeroptera, Leptophlebiidae se destaca pela grande diversidade, em especial no Hemisfério Sul, e pela abundância desses organismos em rios e córregos tropicais. Dentre os gêneros Neotropicais, Miroculis Edmunds (Atalophlebiinae) está entre os táxons mais diversificados e ubíquos, tendo sido extensivamente estudado do ponto de vista taxonômico desde a década de 1980 (Savage, 1987; Lima et al., 2014; Boldrini et al., 2018). Atualmente são conhecidas 18 espécies válidas de Miroculis (Raimundi et al., 2017) mas pouco se conhece acerca dos seus aspectos biológicos, comportamentais e ecológicos. As caracterizações disponíveis na literatura invariavelmente partem de observações mínimas disponibilizadas por estudos de comunidade (e.g. Siegloch et al., 2012) ou taxonômicos (Raimundi et al., 2017). Suas ninfas são classificadas como organismos coletores/raspadores e são altamente sensíveis a mudanças ambientais (degradação, fragmentação, alteração do corpo hídrico etc.)(Shimano et al., 2010; Siegloch et al., 2012; Braga et al., 2013).

Recentemente, a partir de coletas de macroinvertebrados em um córrego na área de transição entre o Cerrado e o Amazônia, no município de Nova Xavantina, Mato Grosso, ninfas de duas espécies ainda não descritas de Miroculis foram encontradas co-habitando os bolsões de folhiço de fundo. Enquanto uma foi recentemente descrita, M. yuliae Raimundi et al. (2017) a outra permanece sem uma descrição ou nome formal até que mais imagos machos sejam associados. Independente disso, devido a sua distribuição no mesmo meso-habitat, sua abundância e facilidade de diferenciar as duas espécies no estágio ninfal, vislumbramos nesses táxons uma excelente oportunidade para, pela primeira vez, estudar aspectos biológicos e comportamentais acerca do gênero.

Objetivo geral

Caracterizar os aspectos da biologia populacional e ciclo de vida das duas espécies simpátricas do gênero Miroculis: Miroculis yulieae e Miroculis sp.

Objetivo específico

● Estimar biomassa, produtividade secundária e razão sexual;

● Descrever aspectos da alimentação e fecundidade ;

● Determinar o ciclo de vida.

Material e Métodos

Área de estudos

A área de estudo consiste no Córrego Sucuri, localizado no município de Nova Xavantina-MT (Figuras 1 e 2), o qual é classificado pelo modelo de Strahler (1952) como de 2ª ordem. Seu leito é predominantemente arenoso, com presença de cascalho e matacões e com formação de corredeiras. A vegetação predominante na área de estudo é de transição Cerrado-Floresta Amazônica (Shimano et al., 2010; Maracahipes et al., 2011) com fitofisionomia de Mata Seca (Juen et al., 2014), dossel fechado, mata ciliar preservada, mas com entorno de pastagens e presença de carvoaria próxima à foz. O clima na região é tropical úmido, Aw de acordo com o sistema de Köppen, com duas estações distintas: a estação das chuvas (outubro a março) e a estação seca (abril - setembro), com temperatura média anual de 24,77 ° C e precipitação de 1.500 mm (Maracahipes et al., 2011).

Figura 1. Córrego Sucuri, Nova Xavantina, Mato Grosso, Brasil. Fonte: INMET MT, 2017.

Coleta dos dados

As coletas foram realizadas mensalmente, entre agosto de 2016 e julho de 2017, em três trechos do córrego, cada um com uma extensão de 30 metros: nascente (Fig. 2A), intermediário (Fig. 2B) e foz (Fig. 2C). Em cada trecho foi realizada uma amostragem por mês, sempre em áreas com folhiço de fundo em remanso (Fig. 2D) e com auxílio de coador (“rapiché” de 18 cm de diâmetro e malha de 250 mm) (Fig. 2E) (Assis et al., 2004; Shimano et al., 2010). As ninfas de Miroculis (Fig. 3) foram coletadas a partir de três processos de amostragem no primeiro banco de folhiço encontrado na parte terminal de cada trecho. A triagem foi realizada em campo e todo o processo, coleta e triagem, teve duração aproximada de um hora por trecho. O material foi preservado em álcool etílico a 85% e identificado no Laboratório de Entomologia de Nova Xavantina (LENX), a partir das chaves de Salles (2006) e Domínguez et al.,

(2009). Em seguida os espécimes foram tombados na Coleção Zoobotânica “James Alexander Ratter”, Universidade do Estado do Mato Grosso (UNEMAT)/Nova Xavantina (CZNX) e depositados em freezer (em temperatura inferior a 0º) em álcool 100%.

Figura 2. Córrego do Sucuri, Nova Xavantina, Mato Grosso. A-C, trechos do córrego: A-Nascente; B-Intermediário; e C-Foz; D- Aspecto geral de uma bolsão de folhiço de remanso; e E-Coador (rapiché). Fonte: Autor.

Figura 3. Miroculis spp., hábitos. A - ninfa de M. yuliae; B - imago macho de M. yuliae; C - ninfa de Miroculis sp.; D - subimago de Miroculis sp. Fonte: A e B, Raimundi et al., (2017), C e D, autor.

Análise de dados

Biomassa e produtividade secundária

As estimativas da biomassa e da produtividade secundária se basearam na medida da teca alar anterior das ninfas de ambas as espécies, as quais foram fotografadas com ampliação de 1,25X numa Lupa Zeiss Stemi 2000-C com câmera Axiocam ERc 5s acoplada. As medidas das estruturas foram extraídas com auxílio do programa ZEISS (2016), seguindo a definição similar a Paciencia (2008), a qual utiliza uma linha entre o terceiro par de pernas como vetor para o ponto inicial da reta de comprimento até a extremidade da teca alar anterior. A partir das medidas da teca alar anterior foi possível estabelecer classes de tamanho, com intervalos entre estas de 0.1 mm.

Para a determinação do peso seco foram utilizadas três ninfas de cada uma das classes de tamanho, sendo colocadas em uma estufa por 36 h a 105ºC, resfriadas em uma sala com dessecador por 24 h e depois pesadas em uma balança de precisão

(Fenoglio et al., 2008). Posteriormente, foi feita a divisão do valor total por três (número de ninfas amostradas). Para estimar a biomassa foi relacionado o peso seco das classes de tamanho com a abundância por classes de tamanho, sendo feita uma regressão linear para avaliar a relação peso seco/classe de tamanho, método amplamente utilizado em estudos ecológicos na América do Norte, Europa Central e Nova Zelândia para estimar a biomassa de macroinvertebrados de água doce (Benke et al., 1999; Towers et al., 1994; Burgherr & Meyer, 1997; Poepperl, 1998). O cálculo da biomassa foi feito no programa Excel (2010) e a regressão linear no programa R (R Development Core Team, 2016).

A produtividade secundária foi calculada a partir da equação P=[i.∑(nj-nj+1)x(wjwj+1)1/2]x365-NSN/CPI, onde P = produção secundária anual (mg.m-2 ano-1); i = número de classes de tamanho; n = número médio de indivíduos em cada classe; (WjWj + 1) 1/2 = média do pesos de duas classes de tamanho; CPI = intervalo de produção de coorte; NSN = número de dias sem ninfas (Lima & Pamplin, 2016). Utilizou-se como CPI os valores de 75, 117 e 160 com base em CPI de espécies da família Leptophlebiidae tropicais e neotropicais dos trabalhos de Campbell (1994) e Jackson & Sweeney (1995). O cálculo da produtividade secundária foi feito no programa Excel (2010) segundo a metodologia de Lima & Pamplin (2016).

Ciclo de vida

A caracterização do ciclo de vida das duas espécies de Miroculis foi realizada a partir de Análise de Diagramas de Frequência de Indivíduos do tipo histograma, conforme os trabalhos de Campbell & Holt (1984), Lima & Pamplin (2016). Tais trabalhos estabelecem que as espécies de Ephemeroptera possuem diferentes classes de tamanho ao longo dos períodos e locais coletados. Logo, a interpretação dos resultados por meio dos gráficos se baseia na identificação (presença ou ausência) de indivíduos da última classe de tamanho como fator de caracterização do tipo de ciclo de vida. Utilizou-se o programa Excel (2010) para elaboração dos gráficos de frequência.

Razão Sexual

A distinção entre ninfas machos e fêmeas de ambas as espécies se deu a partir do dimorfismo sexual encontrado na família Leptophlebiidae, caracterizado pela presença da porção turbinada dos olhos compostos nos machos (Raimundi et al., 2017). A identificação de tal variação morfológica foi feita com uso das fotografias obtidas para as análises de biomassa e produtividade secundária na Lupa Zeiss Stemi 2000-C. Para o cálculo da Razão Sexual utilizamos a divisão do número total do gênero sexual mais abundante pelo menor (Fachín-Terán et al., 2003).

Alimentação

A análise do conteúdo estomacal baseou-se num processo de extração do intestino anterior, assim como do conteúdo neles presentes. A extração foi feita com uso de pinças entomológicas (manuseio de duas pinças) de um total de 12 indivíduos, seis de cada espécie, sendo duas ninfas para cada uma das últimas três classes de tamanho. O conteúdo de cada ninfa foi extraído e em seguida disperso sobre lâminas com glicerina (propanotriol) (conforme descrito no trabalho de Fenoglio et al., 2008). Posteriormente os campos de cada lâmina tiveram seus itens alimentares identificados por meio de microscópio OLYMPUS CX31, com base em literatura, tais como de Bicudo & Bicudo (1970), Moreira & Schoenlein-Crusius (2010), e quantificados por quadrantes delimitados nas lâminas. Os resultados foram expressos em gráficos de frequência, no programa Excel (2010).

Fecundidade

A caracterização da fecundidade baseou-se na determinação do número de ovos produzidos e estimativa de qual classe de tamanho ocorre o início do desenvolvimento. Ambos os elementos foram descritos por meio da dissecação de três ninfas de cada classe de tamanho, sobre lâminas contendo glicerina (propanotriol), sendo feita dissecção das ninfas começando por aquelas com a maior classe de tamanho até a menor até que os ovos não fossem mais encontrados. O gráfico de frequência foi produzido pelo Excel (2010).

Resultados e Discussão

Classes de tamanho

Foram coletados 679 indivíduos de M. yulieae e 401 de Miroculis sp., totalizando 1080 indivíduos. Todos os indivíduos tiveram as tecas alares anteriores medidas. Considerando um intervalo de 0.1 mm entre estas, estabeleceram-se, respectivamente, 7 e 6 classes de tamanho para M. yulieae e para Miroculis sp. Miroculis yulieae teve variação de comprimento da teca alar anterior de 0.1 mm a 1.4 mm, enquanto Miroculis sp. apresentou variação de 0.1 mm a 1.2 mm (Tabela 1; Tabela 2).

Biomassa e Produtividade Secundária

2 Miroculis yulieae apresentou biomassa anual total de 12.463 mg/m , enquanto 2 Miroculis sp. apresentou 7.103 mg/m . Com base nas regressões lineares do peso seco e comprimento da teca alar anterior de ambas as espécies foi possível estabelecer que tais medidas explicam 91,65 % (r2=0,9165) do modelo de regressão M. yulieae e 76,13 % (r2=0,7613) para Miroculis sp. (Figura 3).

Os valores de biomassa apresentados pelas duas espécies são considerados elevados quando comparados com outras espécies neotropicais como Caenis cuniana (0,12 mg/m2), Callibaetis guttatus (0,04 mg/m2), Campsurus truncatus (4,61 mg/m2) e Campsurus violaceus (1,96 mg/m2) (Da-Silva, 1994; Da-Silva & Francischetti, 2001; Lima & Pamplin, 2016). De maneira geral a biomassa tem papel importante nos níveis tróficos, tanto na passagem de energia quanto de matéria, uma vez que nos ambientes aquáticos esses organismos representam o nível trófico secundário, vital para muitos tipos de organismos de níveis mais elevados como outros insetos aquáticos e peixes (Leal & Esteves, 2000; Da-Silva et al., 2010).

Figura 3. Correlação do comprimento da teca alar anterior (mg/ind) e peso seco (mg/ind) de Miroculis yulieae (A) e Miroculis sp (B).

Tabela 1. Representação tabular das CPIs da produtividade secundária de Miroculis yulieae e Miroculis sp.

Miroculis yulieae Miroculis sp.

−2 −1 −2 −1 CPI 75 0.3777g.m ano 0.1906 g.m ano

−2 −1 −2 −1 CPI 117 0.0242g.m ano 0.1222 g.m ano

−2 −1 −2 −1 CPI 160 0.0177 g.m ano 0.0893 g.m ano

Segundo Waters (1977, apud Da-Silva, 1994) as duas espécies (Tabela 2; Tabela 3) são classificadas com valor de produção secundária dentro do esperado para Ephemeroptera (0,12 mg/m2 e 4,45 mg/m2), sendo mencionado que poucas famílias da ordem apresentam valores superior a esse limite, como a família Polymitarcyidae. No entanto, poucos estudos populacionais recentes foram feitos com espécies neotropicais levando em conta a produtividade secundária (Lima & Pamplin, 2016).

Tabela 2. Produção secundária anual de Miroculis yulieae no Córrego do Sucuri entre agosto de 2016 e julho de 2017.

Classe_de_Tamanh Média Densidad Peso Ni*Wi Ni-N( [Wi*W(i+1)]0. 5 o (i) (mm) (ind/class e (Ni) seco (mg.m i+1) (gm)

-2 -2 ) (ind.m ) (Wi) ) (mg.ind

-1 ) 0.1-0.2 22.42 2.57 0.3 0.771 0.52 2.855 0.3-0.4 27 3.09 0.7 2.163 -1.16 3.415 0.5-0.6 16.85 1.93 1.1 2.123 -1.38 4.295 0.7-0.8 4.85 0.55 1.5 0.825 0.51 5.495 0.9-1 9.28 1.06 1.9 2.014 0.28 7.015 1.1-1.2 11.71 1.34 2.3 3.082 -0.79 8.855 1.3-1.4 4.85 0.55 2.7 1.485 0.55 9.935 Total 11.09 10.5 12.463 41.865 NSN=0; CPI=75/117/160. P=(i x PB)x 365-NSN/CPI P=(7 x 11.09)x 365-0/75 P=77.63 x 365/75 P=28,33495/75 P=377.79

−2 −1 −2 −1 P= 377.79 mg.m ano / 0.3777g.m ano (CPI:75); −2 −1 −2 −1 P= 0.2421 mg.m ano / 0.0242g.m ano (CPI:117); −2 −1 −2 −1 P= 0.1770 mg.m ano / 0.0177 g.m ano (CPI:160).

Tabela 3. Produção secundária anual de Miroculis sp. no Córrego do Sucuri entre agosto de 2016 e julho 2017.

Classe de Média Densidade Peso seco Ni*Wi Ni-N(i [Wi*W(i+1)]0.5 Tamanho (ind/class) (Ni) (Wi) (mg.m-2 +1) (gm) -2 -1 (i) (mm) (ind.m ) (mg.ind ) ) 0.1-0.2 14.33 1.4 0.3 0.42 0.54 3.038 0.3-0.4 19.33 1.94 0.7 1.358 -1.09 3.598

0.5-0.6 8.66 0.85 1.1 0.935 -0.22 4.478 0.7-0.8 6.5 0.63 1.5 0.945 0.59 5.678 0.9-1 12.5 1.22 1.9 2.318 -0.73 7.198 1.1-1.2 5 0.49 2.3 1.127 0.49 8.118 Total 6.53 7.8 7.103 32.108 NSN=0; CPI=75/117/160. P=(i x PB)x 365-NSN/CPI P=(6 x 6.53)x 365-0/75 P=39.18 x 365/75 P=14.3007/75

−2 −1 −2 −1 P= 190.678 mg.m ano / 0.1906 g.m ano (CPI:75); −2 −1 −2 −1 P= 122.228 mg.m ano / 0.1222 g.m ano (CPI:117); −2 −1 −2 −1 P= 89.3793 mg.m ano / 0.0893 g.m ano (CPI:160);

Ciclo de vida

Com base nos diagramas de frequência das classes de tamanho (Figuras 4 e 5) foi possível estabelecer que os ciclos de vida de Miroculis yulieae e Miroculis sp. são multivoltinos. A maior classe de tamanho de M. yulieae apresentou nove ocorrências ao longo do ano, nos meses de agosto (N=2), setembro (N=3), outubro (N=4), dezembro (N=1), março (N=2), abril (N=1), maio (N=3), junho (N=2) e julho (N=4), enquanto que para Miroculis sp. houve ocorrência da maior classe de tamanho em 11 meses .

O ciclo de vida multivoltino é uma condição estabelecida como normal dentre as tendências de padrão de ciclo de vida de espécies neotropicais de Ephemeroptera, como a espécie andina Meridialaris chiloeensis (Leptophlebiidae), Campsurus truncatus, C. violaceus (Polymitarcyidae) (Molina & Puliafico, 2016; Lima & Pamplin, 2016). Para a região Neotropical poucos são os exemplos de ciclos de vida que não sejam multivoltinos, como em Andesiops peruvianus (Baetidae) cujo ciclo é univoltino (Molina & Puliafico, 2016). A tendência ao multivoltinismo em espécies tropicais está relacionada às altas taxas metabólicas dos indivíduos em resposta às condições ambientais favoráveis, como alta temperatura nesta região ao longo do ano, resultando

em crescimento contínuo das espécies (Hollmann & Miserendino, 2006; Molina & Puliafico, 2016; Lima & Pamplin, 2016; Contador & Kennedy, 2016; Hamid et al., 2016).

Figura 4. Histograma de Miroculis yulieae de agosto de 2016 a julho de 2017 no córrego Sucuri Nova Xavantina-MT.

Figura 5. Histograma de Miroculis sp. de agosto de 2016 a julho de 2017 no córrego Sucuri Nova Xavantina-MT.

Razão Sexual

Miroculis yulieae apresentou 468 fêmeas e 211 machos, enquanto Miroculis sp. apresentou 271 fêmeas e 130 machos, estabelecendo uma relação de 2.2 fêmeas por macho para M. yulieae e 2.0 fêmeas por macho para Miroculis sp., padrão de razão sexual com alta ocorrência em famílias de Ephemeroptera (Bispo et al., 2006). Diante da efemeridade do estágio adulto e da limitação a uma única cópula, um maior número de fêmeas constitui uma estratégia sexual eficiente, pois possibilita maior chance de sucesso reprodutivo e maior chance de localização das mesmas por machos (Lee et al., 2013).

Alimentação

As duas espécies apresentaram quatro tipos de conteúdo estomacal em comum: matéria orgânica amorfa (M. yulieae = 749 CP:Concentração de Partículas) e (Miroculis

sp = 1142 CP), constituída principalmente de fragmentos orgânicos em avançado estado de decomposição (digestão) ou indiscerníveis; matéria inorgânica (ou partículas minerais) (M. yulieae = 405 CP; Miroculis sp. = 660 CP), constituída por cristais de sílica; fragmentos vegetais (M. yulieae=342 CP; Miroculis sp.=656 CP), constituídas por fibras vegetais (tricomas); e algas (M. yulieae=27 CP; Miroculis sp.=68 CP) com grande diversidade como algas filamentosas (Zygnematophyceae), Desmidiaceae (Cosmarium, Micrasterias e Closterium) e diatomáceas (Figura 6) (Bicudo & Bicudo, 1970). Apenas Miroculis sp. apresentou o grupo fungos (51 CP), composto pelos gêneros Triscelophorus e Microconidios (fungos aquáticos comuns de ambiente mais profundo e com pouca luminosidade, como folhiço de remanso) (Moreira & Schoenlein-Crusius, 2010). Miroculis sp. apresentou maior valores de concentração de partículas em todos os quatro grupos comparáveis (Figura 6).

Espécies filogeneticamente próximas e que compartilham o mesmo meso-habitat tendem a não compartilhar os mesmos grupos alimentares (Polegatto, 1998). No caso das duas espécies de Miroculis houve uma sobreposição para quase todos os itens, exceto pelo consumo exclusivo de fungos por Miroculis sp. É possível que esse comportamento seja uma especificidade biológica da espécie em assegurar sua permanência no ambiente, diante de competição com a espécie mais abundante (M. yulieae). Como demonstrado por Da-Silva (1998), Polegatto (1998), Polegatto & Froehlich (2003), vários gêneros de Leptophlebiidae demonstraram capacidade de ter estratégias distintas de acordo com as condições que encontram no ambiente.

Figura 6. Grupos de conteúdo estomacal de Miroculis yulieae e Miroculis sp.

Fecundidade

Miroculis yulieae apresentou, na última classe de tamanho, uma média de 485 ovos. O início do processo de desenvolvimento se deu a partir da quinta classe de tamanho, com 390 ovos. Já Miroculis sp. apresentou valor médio de 134 ovos na última classe de tamanho, com início desenvolvimento na classe de tamanho 4, onde foram encontrados 20 ovos.

Figura 7. Relação entre as classes de tamanho das ninfas (eixo x) e número de ovos (eixo y) de Miroculis yulieae e Miroculis sp.

Conclusão

Este trabalho forneceu informações biológicas inéditas sobre duas espécies da família Leptophlebiidae: Miroculis yulieae e Miroculis sp., ambas ocorrentes na transição Cerrado-Amazônia. Abundância, biomassa, produtividade secundária e a fecundidade foram bem distintos para as duas espécies, onde Miroculis yulieae apresentou valores superiores a Miroculis sp. Já ciclo de vida, razão sexual e itens alimentares foram similares com valores e categorizações muito próximas.

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