Lepidoptera: Hesperioidea E Papilionoidea) Em Fragmentos Da Floresta Estacional Semidecidual E Dos Campos Do Bioma Pampa No Sudeste Do Rio Grande Do Sul, Brasil

UNIVERSIDADE FEDERAL DE PELOTAS Programa de Pós Graduação em Entomologia

Dissertação

Borboletas (Lepidoptera: Hesperioidea e Papilionoidea) em Fragmentos da Floresta Estacional Semidecidual e dos Campos do Bioma Pampa no Sudeste do Rio Grande do Sul, Brasil

Janaína Madruga Silva

Pelotas, 2014

Janaína Madruga Silva

Borboletas (Lepidoptera: Hesperioidea e Papilionoidea) em Fragmentos da Floresta Estacional Semidecidual e dos Campos do Bioma Pampa no Sudeste do Rio Grande do Sul, Brasil

Dissertação apresentada ao Programa de Pós Graduação em Entomologia da Universidade Federal de Pelotas, como requisito parcial à obtenção do título de Mestre em Ciências (área de conhecimento: Entomologia).

Orientador: Dr. Flávio Roberto Mello Garcia Co Orientador: Dr. Eduardo José Ely e Silva

Pelotas, 2014

Dados de catalogação na fonte: Maria Beatriz Vaghetti Vieira – CRB 10/1032 Biblioteca de Ciência & Tecnologia - UFPel

S586b Silva, Janaína Madruga

Borboletas (Lepidoptera: Hesperioidea e Papilionoidea) em Fragmentos da Floresta Estacional Semidecidual e dos Campos do Bioma Pampa no Sudeste do Rio Grande do Sul, Brasil / Janaína Madruga Silva . – 76f.: il. – Dissertação (Mestrado). Programa de Pós-Graduação em Entomologia.

Universidade Federal de Pelotas. Instituto de Biologia. Pelotas, 2014. – Orientador Flávio Roberto Mello Garcia; co- orientador Eduardo José Ely e Silva.

1.Biologia. 2.Entomologia . 3.Diversidade. 4.Hesperiidae. 5.Inventário. I.Garcia, Flávio Roberto Mello. II.Silva, Eduardo José Ely e. III.Título

CDD: 595.78

Banca Examinadora:

Prof. Dr. Flávio Roberto Mello Garcia (UFPel) Dr. Eduardo José Ely e Silva (UFPel) Prof. Dr. Cristiano Iserhard (UFPel) Prof. Dra. Ana Beatriz Barros de Morais (UFSM)

Sempre dedicarei aos meus amores Alicerces da minha vida

Agradecimentos

Enfim aquele cantinho particular em que podemos expor nosso carinho àqueles que merecem toda a nossa gratidão. Sempre agradecerei aos meus amados pais, minha irmã e ao meu amor, pelos motivos mais diversos que não cabe e não se necessita explicar. Vocês são os ventos que me levam e as ancoras que me fazem ficar! Rosa, Nilton, Jéssica Silva e Samuel Cunha, amo vocês de forma incondicional! Agradeço também a Morena, minha amada que sempre me da um bom motivo para sorrir mesmo quando o tempo esta ruim. Obrigada de todo o coração aos meus companheiros de pesquisa, que estiveram muito presentes em bons e maus momentos destes dois anos que se passaram. Samuel Cunha, Karine Gawlinski, Mayana Moscoso e Mara Patrícia Zurschimiten agradeço principalmente por aguentarem as trilhas hilárias até o fim, das quais só eu não reclamava! Aos meus amigos, em especial Samuel Cunha, Samuel Molina, Camila Islas, Leandro Garcia e Priscila Souza: as pessoas não entram em nossas vidas por acaso e muito menos é por acaso que elas permanecem. Aprendi a amar vocês, meus chatos prediletos! Ao Dr. Flávio Garcia pelo apoio e confiança, e aos meus colegas que integram o Laboratório de Ecologia de Insetos, principalmente à Dra. Adrise Nunes. Também aos colegas de curso que dividiram comigo muitos momentos tensos, mas tantos outros alegres e gratificantes. Ao Dr. Eduardo Silva por acreditar em mim mais do que eu mesma e por compartilhar comigo as milhares de risadas que só o mestrado proporciona. Sentirei falta do Museu Entomológico Ceslau Biezanko! Agradeço ao Dr. Rodrigo Krüger pelas alfinetadas pertinentes e a todos do Laboratório de Ecologia de Parasitos e Vetores que sempre me receberam bem. Ao Dr. Cristiano Iserhard por ter caído de paraquedas quando eu mais precisava e por ter me presenteado com tantas oportunidades quando mal me conhecia e não tinha obrigação nenhuma para comigo. Obrigada pelo carinho, não esquecerei! Aos especialistas que contribuíram através da confirmação e identificação de muitos exemplares: Dr. André Freitas, Dr. Lucas Kaminski, Me. Eduardo Barbosa, Me. Ricardo Siewert e Sr. Alfred Moser. Aos componentes da banca, pois tenho certeza irão enriquecer esta dissertação. Por fim, agradeço a tudo e a todos que de alguma forma colaboraram para a concretização desta conquista e infelizmente não pude citar neste texto. Acima de tudo à luz que ilumina o meu caminho!

Borboleta parece flor que o vento tirou para dançar. Flor parece à gente, pois somos semente do que ainda virá... Sonho parece verdade, quando a gente se esquece de acordar!

Sonho – O Teatro Mágico

Resumo

SILVA, JANAÍNA MADRUGA. Borboletas (Lepidoptera: Hesperioidea e Papilionoidea) em Fragmentos da Floresta Estacional Semidecidual e dos Campos do Bioma Pampa no Sudeste do Rio Grande do Sul, Brasil. 2014. 76f. Dissertação (Mestrado) – Programa de Pós Graduação em Entomologia. Universidade Federal de Pelotas, RS, Brasil.

O Bioma Pampa é composto por ecossistemas que abrigam uma alta riqueza, possuindo aspectos de fauna e flora únicas no país. Ainda permanece em grande parte pouco conhecido, inclusive no que se refere à fauna de borboletas, o que pode ser uma das principais causas de ameaça à sua biodiversidade. Visando contribuir para o conhecimento das borboletas na região, foi realizado um inventário para a Floresta Estacional Semidecidual e os Campos do Bioma Pampa em Morro Redondo e Capão do Leão, Sudeste do Rio Grande do Sul, Brasil. Também foi elaborado um guia com as borboletas de uma das áreas estudadas, Horto Botânico Irmão Teodoro Luis, Unidade de Preservação Federal Permanente. As coletas foram realizadas mensalmente através do uso de redes entomológicas, entre outubro de 2012 a junho de 2013. Foram analisadas a composição de borboletas, riqueza, abundância e diversidade em três áreas (A1, A2 e A3). Totalizando 540 horas-rede foram registrados 3.065 indivíduos distribuídos em 154 espécies e seis famílias de borboletas. Destes, 54% correspondem a Nymphalidae, 33% à Hesperiidae, 5% à Pieridae, 4% à Lycaenidae, 2% à Papilionidae e 2% Riodinidae. Hesperiidae foi a família mais rica seguida de Nymphalidae, com Tegosa claudina (Eschscholtz, 1821) sendo a espécie mais abundante. Quatro espécies são novos registros para a região. A área A1 apresentou valores intermediários de abundância, diversidade e espécies raras, e os maiores valores de riqueza e espécies exclusivas. A2 é a área mais diversa, com o maior número de espécies raras, valor intermediário de riqueza, e o menor número de indivíduos e espécies exclusivas. A área A3 obteve o maior número de indivíduos e valores intermediários de espécies exclusivas, porém a menor diversidade, riqueza e número de espécies raras. A similaridade na composição foi maior entre A1 e A2.

Palavras-chave: diversidade; Hesperiidae; inventário; Nymphalidae.

Abstract

The Pampa Biome comprises ecosystems which harbor high richness, having unique flora and fauna aspects for the country. It remains largely unknown, even in regard to the butterfly fauna, which can be a major cause of threat to biodiversity. To contribute to the knowledge of butterflies in the region, an inventory was conducted for Seasonal Semideciduous Forest and Fields of Pampa Biome in Morro Redondo and Capão do Leão, Southeast of Rio Grande do Sul, Brazil. It was also produced a guide of the butterflies of one of the studied areas, Horto Botânico Irmão Teodoro Luis, a Federal Permanent Preservation Unit. Sampling was carried out monthly by using entomological nets from October 2012 to June 2013. Composition of butterflies, richness, abundance and diversity in three areas (A1, A2 and A3) were analyzed. Totalizing 540 net-hours, 3,065 individuals belonging to 154 species and six families of butterflies have been recorded. Of these, 54% correspond to Nymphalidae, 33% to Hesperiidae, 5% to Pieridae, 4% to Lycaenidae, 2% to Papilionidae and 2% to Riodinidae. Hesperiidae was the richest family followed by Nymphalidae, with Tegosa claudina (Eschscholtz, 1821) being the most abundant species. Four species are new records for the region. The area A1 showed intermediate values of abundance, diversity and rare species, and the highest values of species richness and exclusive species. A2 is the most diverse area, with the largest number of rare species, intermediate value of richness, and the lowest number of exclusive individuals and species. Area A3 had the highest number of individuals and intermediate values of exclusive species, but the lowest diversity, richness and number of rare species. The similarity in composition was greater between A1 and A2.

Key-words: diversity; Hesperiidae; inventory; Nymphalidae.

Lista de Figuras

Figura 1 Gráfico com o número acumulado de espécies de borboletas amostradas para a Floresta Estacional Semidecidual e os Campos do Bioma Pampa no Extremo Sul do Brasil, entre outubro de 2012 a junho de 2013. Intervalos de confiança de 95%...... 18

Figura 2 Gráfico da riqueza e abundância relativa das famílias de borboletas amostradas para a Floresta Estacional Semidecidual e os Campos do Bioma Pampa no Extremo Sul do Brasil, entre outubro de 2012 a junho de 2013...... 19

Figura 3 Gráfico da riqueza de espécies (esquerda) (%) e abundância (direira) (%) por famílias de borboletas amostradas para a Floresta Estacional Semidecidual e os Campos do Bioma Pampa no Extremo Sul do Brasil, entre os meses de outubro de 2012 a junho de 2013. (PA) Papilionidae; (PI) Pieridae; (RI) Riodinidae; (LY) Lycaenidae; (NY) Nymphalidae e (HE) Hesperiidae...... 32

Figura 4 Gráfico com a curva de rarefação baseada em indivíduos de borboletas amostrados na Floresta Estacional Semidecidual e nos Campos do Bioma Pampa no Extremo Sul do Brasil, entre os meses de outubro de 2012 a junho de 2013...... 33

Figura 5 Esquema com o número de espécies de borboletas exclusivas e comuns às áreas de estudo na Floresta Estacional Semidecidual e nos Campos do Bioma Pampa, Extremo Sul do Brasil, entre outubro de 2012 a junho de 213...... 35

Figura 6 Gráfico de similaridade (Morisita) entre as comunidades de borboletas amostradas na Floresta Estacional Semidecidual e nos Campos do Bioma Pampa no Extremo Sul do Brasil, entre os meses de outubro de 2012 a junho de 2013. A1 (quadrados); A2 (círculos); A3 (triângulos)...... 36

Lista de Tabelas

Tabela 1 Lista das borboletas amostradas para a Floresta Estacional Semidecidual e os Campos do Bioma Pampa no Extremo Sul do Brasil, entre outubro de 2012 a junho de 2013. (A1) área um, (A2) área dois, (A3) área três, (S) número de espécies, (#) espécies raras, (*) novo registro...... 22

Tabela 2 Lista com a riqueza, abundância, diversidade, dominância, espécies exclusivas, espécies singletons e estimadores de riqueza (Jackknife 1, Jackknife 2 e Bootstrap) das borboletas amostradas para a Floresta Estacional Semidecidual e os Campos do Bioma Pampa no Extremo Sul do Brasil, entre outubro de 2012 a junho de 2013...... 30

Tabela 3 Lista das espécies de borboletas encontradas no Horto Botânico Irmão Teodoro Luis, Capão do Leão, Rio Grande do Sul. (R) capturadas através de rede entomológica; (A) armadilhas; (P) prancha...... 40

Sumário

Introdução Geral...... 11 Capítulo 1 - Inventário de Borboletas (Lepidoptera: Hesperioidea e Papilionoidea) em Fragmentos de Floresta Estacional Semidecidual e Campos no Extremo Sul do Brasil. 1 Introdução...... 15 2 Material e Métodos...... 16 3 Resultados e Discussão...... 17 4 Conclusões...... 26 Capítulo 2 - Diversidade de Borboletas (Lepidoptera: Hesperioidea e Papilionoidea) em Fragmentos de Floresta Estacional Semidecidual e Campos no Extremo Sul do Brasil. 1 Introdução...... 27 2 Material e Métodos...... 28 3 Resultados e Discussão...... 29 4 Conclusões...... 37 Capítulo 3 - Guia das Borboletas (Lepidoptera: Hesperioidea e Papilionoidea) do Horto Botânico Irmão Teodoro Luis, Rio Grande do Sul, Brasil. 1 Introdução...... 38 2 Material e Métodos...... 39 3 Resultados e Discussão...... 40 4 Conclusões...... 43 Considerações Finais...... 44 Referências...... 45 Apêndice...... 53

Introdução Geral

O Bioma Pampa ocupa aproximadamente 63% do Estado do Rio Grande do Sul (IBGE, 2004). Sua vegetação apresenta predomínio de campos, entremeados por capões de matas, matas ciliares e banhados. A região é composta por ecossistemas que abrigam uma alta riqueza de espécies animais e vegetais, possuindo aspectos de fauna e flora únicas no país, ainda não completamente conhecidas pela ciência (MMA, 2002). Suas particularidades propiciam um enorme desenvolvimento econômico, através da exploração sustentável dos seus recursos naturais (PILLAR et al., 2009). Com o avanço de atividades como a agricultura e a silvicultura este bioma tem sofrido intensas alterações em sua paisagem, com grande parte da sua vegetação original já modificada (CORDEIRO; HASENACK, 2009). Além disso, o Estado apresenta poucas áreas protegidas, que correspondem a 2,6% da sua extensão total, sendo somente 0,8% destas áreas, unidades de proteção integral (BACKES, 2012). Zonas protegidas constituem-se de ambientes naturais de alta relevância para a preservação da biodiversidade, se fazem necessárias para garantir a continuidade dos sistemas ecológicos (HASSLER, 2005). Os Campos e a Floresta Estacional Semidecidual no Bioma Pampa, são exemplos de locais ainda pouco conhecidos e visados em relação a sua preservação no Rio Grande do Sul. Apesar de serem ambientes característicos e importantes para a manutenção da fauna e flora local, no Estado são os menos representados quanto a sua proteção. Os Campos apresentam apenas 0,14% de zonas protegidas (> que 1000 ha) e a Floresta Estacional Semidecidual não possui nenhuma área de proteção (OVERBECK et al., 2009). A Floresta Estacional Semidecidual localiza-se na transição entre as vegetações litorânea e a continental de nordeste a sudeste do Estado, apresentando influência destes dois ambientes. Caracteriza-se por parte de suas árvores perderem as folhas em determinada época do ano, neste caso devido à seca fisiológica 12

provocada pelo frio (VELOSO; RANGEL FILHO; LIMA, 1991). Esta vegetação forma um mosaico de matas entremeado por campos sujo e limpo, sendo um valoroso refúgio de vida que tem sofrido diversas e constantes pressões antrópicas nos últimos anos (CORDEIRO; HASENACK, 2009). A realização de inventários é uma importante estratégia para a obtenção de conhecimento básico como o de composição, riqueza e abundância das comunidades, dados essenciais para fundamentar estudos e práticas conservacionistas, tais como avaliação, monitoramento e definição de áreas prioritárias. As borboletas se destacam em trabalhos com este intuito, pois são diversas, respondem com rapidez a alterações ambientais e são relativamente fáceis de amostrar e identificar (FREITAS et al., 2005), além de conspícuas e carismáticas, o que permite que também sejam utilizadas como espécies bandeira ou guarda- chuva (NEW, 1997). As borboletas (Lepidoptera: Hesperioidea e Papilionoidea) apresentam cerca de 20.000 espécies em todo o mundo, distribuídas em seis famílias: Hesperiidae, Nymphalidae, Lycaenidae, Riodinidae, Pieridae e Papilionidae. O grupo cobre boa parte dos processos essenciais dos ecossistemas terrestres como a polinização, mutualismo, mimetismo e herbívoria, além de contribuírem de forma considerável como biomassa alimentar para níveis tróficos superiores (FREITAS; FRANCINI; BROWN JR., 2003). Em função de suas características, também são utilizadas como exemplo em vários estudos ecológicos, como em interações, biogeografia e migração (BROWN JR.; FREITAS, 1999). Na região Neotropical há aproximadamente 8.000 espécies de borboletas descritas e no Brasil cerca de 3.300 já foram registradas (DUARTE et al., 2012). A principal ameaça ao grupo tem sido a perda de habitats naturais (CASAGRANDE; MIELKE 1995; BROWN JR., 1996; CASAGRANDE; MIELKE; BROWN JR., 1998), por este motivo a manutenção de áreas que sirvam como refúgios também é fundamental para a sua conservação (NEW et al., 1995). As primeiras publicações sobre a fauna de borboletas no Rio Grande do Sul são descrições gerais, com coletas realizadas principalmente no entorno de Porto Alegre (WEYMER, 1894; MABILDE, 1896). No século seguinte, Ceslau Maria Biezanko deu início a uma série de inventários para as regiões Sudeste e Noroeste (BIEZANKO; FREITAS, 1938; BIEZANKO, 1949, 1958, 1959a, b, c, 1960a, b, c, d). A partir de então a pesquisa foi impulsionada e os trabalhos passaram a abranger 13

grupos e regiões ainda pouco estudados (BIEZANKO, 1963; BIEZANKO; MIELKE, 1973; LINK et al., 1977; BIEZANKO; MIELKE; WEDDERHOOF, 1978; MIELKE, 1980a, b). No fim do século passado e início deste século, foram elaboradas muitas revisões sobre as borboletas registradas no Estado (TESTON; CORSEUIL, 1998, 2000b, 2001, 2002b, 2008a, b, c; DI MARE; TESTON; CORSEUIL, 2003; TESTON; TOLEDO; CORSEUIL, 2006; MORAIS et al., 2007). Também foram realizados vários levantamentos para a região Nordeste e Sudeste (TESTON; CORSEUIL, 1999, 2000a, 2002a; KRUGER; SILVA, 2003; CORSEUIL; QUADROS; TESTON, 2004; PAZ; ROMANOWSKI; MORAIS, 2008), Noroeste e Sudoeste (MARCHIORI; ROMANOWSKI, 2006a; GIOVENARDI et al., 2008; BONFANTTI; DI MARE; GIOVENARDI, 2009; ROSA; CHIVA; ISERHARD, 2011; RITTER et al., 2011). Em Santa Maria e Porto Alegre se formaram fortes grupos de pesquisa que tem contribuído com importantes trabalhos incluindo estudos de diversidade, buscando metodologias e esforços padronizados (DESSUY; MORAIS, 2007; SACKIS; MORAIS, 2008; LEMES; RITTER; MORAIS, 2008; PEDROTTI et al., 2011; PAZ; ROMANOWSKI; MORAIS, 2013), através de projetos como “Borboletas do Rio Grande do Sul” que desde 1996 tem estudado as borboletas principalmente em unidades de conservação no Estado (SCHANTZ, 2000; ISERHARD; ROMANOWSKI, 2004; TEIXEIRA, 2005; CASTRO, 2006; GRAZIA et al., 2008; ISERHARD et al., 2010; BELLAVER et al., 2012). Segundo Santos, Mielke e Casagrande (2008), devido ao seu longo e rico histórico, o Rio Grande do Sul apresenta baixa prioridade em levantamentos da fauna de borboletas, pois é um dos Estados brasileiros mais amostrados. No entanto, estes trabalhos são mal distribuídos. Além disso, ainda há bastante que se trabalhar. Muito desta documentação está em parte desatualizada e incompleta, pois diversos trabalhos datam do século passado e apresentam falta de informações cruciais como a metodologia empregada ou ainda a localidade precisa das suas coletas (ISERHARD, 2009). No século anterior é provável que pesquisadores tenham centrado suas pesquisas em grupos com espécies maiores, mais coloridas e notáveis como Nymphalidae, Papilionidae e Pieridae em detrimento a espécies menos atraentes e de difícil captura e identificação como Riodinidae, Lycaenidae e Hesperiidae. No Estado, Papilionidae e Pieridae provavelmente estão próximas da assíntota, com 14

cerca de 90% a 100% de suas espécies já registradas, Nymphalidae apresenta uma queda de novos registros (78% a 96%), mas para Lycaenidae, Riodinidae e Hesperiidae, apesar de lento, o acréscimo de espécies segue continuo, 13% a 26% de espécies ainda esperam registro (MORAIS et al., 2007). Marchiori, Romanowski e Souza-Mendonça (2014) também relatam que muitas áreas no Estado permanecem carentes de trabalhos, sobretudo no Bioma Pampa. Muito se tem focado em reservas e zonas de alta diversidade, o que pode estar prejudicando outras áreas em potencial, que por serem desconhecidas não são valorizadas e sofrem constantes ameaças. O presente estudo teve por escopo o conhecimento das borboletas em três áreas de Floresta Estacional Semidecidual e Campos no Bioma Pampa, Extremo Sul do Brasil. Entre os objetivos específicos estavam o inventário das borboletas nas áreas mencionadas e a caracterização da fauna quanto a sua composição, riqueza, abundância e diversidade. Também a elaboração de um guia de borboletas para a Unidade de Preservação Federal Permanente Horto Botânico Irmão Teodoro Luis no Capão do Leão.

Capítulo 1 - Inventário de Borboletas (Lepidoptera: Hesperioidea e Papilionoidea) em Fragmentos de Floresta Estacional Semidecidual e Campos no Bioma Pampa, Extremo Sul do Brasil

1 Introdução

O Bioma Pampa ocupa aproximadamente 63% do Rio Grande do Sul (IBGE, 2004). Sua vegetação apresenta predomínio de campos, entremeados por capões de mata, matas ciliares e banhados. A região é composta por ecossistemas que abrigam uma alta riqueza de espécies animais e vegetais, possuindo aspectos de fauna e flora únicas no país, ainda não completamente conhecidas pela ciência (MMA, 2002). Com o avanço de atividades como a agricultura e a silvicultura este bioma tem sofrido intensas alterações em sua paisagem (CORDEIRO; HASENACK, 2009). A realização de inventários é uma importante estratégia para a obtenção de informações essenciais que fundamentam estudos e práticas conservacionistas, tais como: avaliação, monitoramento e definição de áreas prioritárias para a conservação. Os adultos de borboletas se destacam em trabalhos com este intuito, pois são diversos, respondem com rapidez a alterações no ambiente e são relativamente fáceis de amostrar e identificar (FREITAS et al., 2005). Além disso, são conspícuos e carismáticos, o que permite que também sejam utilizados como espécies bandeira ou guarda-chuva (NEW, 1997). No Sudeste do Rio Grande do Sul, as borboletas foram historicamente bem inventariadas através de diferentes metodologias e esforços amostrais. No século passado, sem relatos precisos sobre métodos de amostragem foram registradas borboletas Hesperioidea e Papilionoidea para os atuais municípios de Pelotas, Capão do Leão e Morro Redondo (BIEZANKO; FREITAS, 1938; BIEZANKO, 1949, 1958, 1959, 1960b, d, 1963; BIEZANKO; MIELKE, 1973). Krüger e Silva (2003) revisando materiais de coleções e realizando coletas a campo, atualizaram os dados 17

de Papilionoidae para estas mesmas localidades. Paz, Romanowski e Morais (2008), acrescentando os dados de suas coletas à lista de Krüger e Silva (2003), registraram Nymphalidae, Papilionidae e Pieridae para Caçapava e Canguçu. Em um trabalho recente, através de metodologia específica para borboletas frugivoras, foram registrados Nymphalidae para o Capão do Leão (SILVA et al., 2013). Segundo Santos, Mielke e Casagrande (2008), o Rio Grande do Sul possui baixa prioridade em levantamentos da fauna de borboletas, pois é um dos Estados brasileiros mais amostrados. No entanto, muitos destes trabalhos apresentam informações desatualizadas e incompletas, além de focarem em grupos e regiões específicas. Poucos são os inventários que abrangem a fauna em áreas de Campos e Floresta Estacional Semidecidual no Bioma Pampa. Apesar de serem áreas importantes para a manutenção da biodiversidade local, no Estado estes ambientes são os menos representados quanto a sua proteção (OVERBECK et al., 2009). O Bioma Pampa permanece em grande parte ainda pouco conhecido, inclusive no que se refere à fauna de borboletas (MORAIS et al., 2007). Sendo o desconhecimento uma das principais causas da degradação dos ecossistemas naturais, listas de espécies se tornam urgentes. Desta forma, o presente estudo teve por objetivo inventariar as borboletas em áreas de Floresta Estacional Semidecidual e de Campos no Bioma Pampa, Sudeste do Rio Grande do Sul, Brasil.

2 Material e Métodos

O trabalho foi realizado em três áreas, duas localizadas no município de Morro Redondo e uma em Capão do Leão, Sudeste do Rio Grande o Sul (31º43'05.85"S, 52º41'45.42"W; 31º43'41.80"S, 52º41'28.10"W; 31º48’58” S, 52º25’55” W) (Apêndice A). Encontram-se nas regiões geomorfológicas da Encosta do Sudeste e da Planície Costeira, respectivamente. Pertencem ao Bioma Pampa e se localizam nas fisionomias da Floresta Estacional Semidecidual e na transição entre esta e as Formações Pioneiras (VELOSO; RANGEL FILHO; LIMA, 1991). O clima é Cfa (mesotérmico, sempre úmido, com verões quentes) de acordo com a classificação de Köppen (MORENO, 1961).

As amostragens ocorreram mensalmente entre outubro de 2012 e junho de 2013, por quatro coletores utilizando redes entomológicas. Foi delimitada uma trilha por área as quais foram percorridas com esforço amostral padronizado, 2h30min pela manhã e 2h30min pela tarde em dias alternados, no período entre 8h30min e 16h30min. Espécimes de fácil identificação no campo foram marcados numericamente através de caneta permanente, fotografados e liberados. Para cada indivíduo avistado foram registrados a espécie, data, turno e área de coleta. Indivíduos de identificação incerta e exemplares testemunhos foram coletados e encaminhados ao Museu Entomológico Ceslau Biezanko da Universidade Federal de Pelotas, onde foram montados, identificados e depositados. A identificação das espécies foi realizada com base no padrão morfológico, por comparação com o material disposto na coleção do museu mencionado, de bibliografia especializada (CANALS, 2000, 2003; D’ABRERA, 1984) e da consulta a especialistas. A nomenclatura e sistemática foi atualizada segundo Lamas (2004). Os trabalhos consultados para a confirmação dos novos registros foram: Biezanko (1949, 1958, 1959b, 1960b, d, 1963), Biezanko e Freitas (1938), Biezanko e Mielke (1973), Biezanko, Mielke e Wedderhoff (1978), Krüger e Silva (2003), Paz, Romanowski e Morais (2008), e Silva et al. (2013). A partir da identificação dos espécimes foram obtidas a composição, riqueza e abundância das borboletas registradas nas três áreas. O esforço amostral foi calculado multiplicando-se o número de coletores pelas horas-rede. Para avaliar a suficiência amostral foi construído um gráfico cumulativo de espécies através do software Past versão 2.17 (HAMMER; HARPER; RYAN, 2001). Foram consideradas raras as espécies que apresentaram apenas um indivíduo (singleton), abundantes as dez com o maior número de indivíduos e dominantes as espécies em que a frequência relativa foi maior que 10%.

3 Resultados e Discussão

Totalizando 540 horas-rede de amostragem, foram registrados 3.065 indivíduos distribuídos em 154 espécies e seis famílias de borboletas para a Floresta Estacional Semidecidual e os Campos do Bioma Pampa no Sudeste do Rio Grande do Sul (Tabela 1). Do total, 35 espécimes fêmeas de Actinote spp. não constam na lista por não terem sua identificação confirmada. Apesar do grande esforço amostral, 19

a curva de acúmulo de espécies obtida continua em ascensão, indicando que muitas espécies ainda estão por ser amostradas (Figura 1). Do total de indivíduos mensurados, 1.646 (54%) pertencem à Nymphalidae, 1.004 (33%) à Hesperiidae, 165 (5%) à Pieridae, 124 (4%) à Lycaenidae, 69 (2%) à Papilionidae e 57 (2%) à Riodinidae (Figura 2). Outros trabalhos relatam esta predominância de Nymphalidae em diferentes ambientes do Rio Grande do Sul (DESSUY; MORAIS, 2007; MORAIS; LEMES; RITTER, 2012). A abundância de Nymphalidae pode estar relacionada ao fato dela ser uma das famílias mais diversificadas em termos de hábito e morfologia, apresentando o maior número de espécies conhecidas e sendo encontrada em todas as regiões tropicais e subtropicais do mundo (DUARTE et al., 2012).

Figura 1 – Número acumulado de espécies de borboletas amostradas para a Floresta Estacional Semidecidual e os Campos do Bioma Pampa no Extremo Sul do Brasil, entre outubro de 2012 a junho de 2013. Intervalos de confiança de 95%.

As espécies mais abundantes foram: Tegosa claudina (Eschscholtz, 1821) (8%), Pyrgus orcus (Stoll, 1780) (6%), Urbanus simplicius (Stoll, 1790) (5%), Hermeuptychia sp. (4%), Yphthimoides celmis (Godart, 1824) (4%), Paryphthimoides eous (Butler, 1867) (3%), Dryas iulia alcionea (Cramer, 1779) (3%), Actinote carycina Jordan, 1913 (3%), Ortilia orthia (Hewitson, 1864) (3%) e Agraulis vanillae maculosa (Stichel, 1908) (3%). Nenhuma se mostrou dominante (>10%). A maioria destas espécies é comum em habitat aberto e/ou perturbado (BROWN JR., 1992). 20

As espécies T. claudina, P. orcus, Hermeuptychia sp. e D. iulia alcionea também estão entre as dez espécies mais abundantes no Rio Grande do Sul (MORAIS et al., 2007). Segundo os mesmos autores, juntas elas representam em torno de 20% das borboletas amostradas no Estado. T. claudina foi a espécie com o maior número de indivíduos coletados neste trabalho, esta borboleta pode ser encontrada em ambientes abertos como campos e beira de matos, podendo formar agregações o que foi observado durante o estudo. Também é citada como espécie comum em florestas perturbadas (BROWN JR., 1992). Em relação à riqueza, Hesperiidae apresentou 60 (39%) espécies, Nymphalidae 50 (32%), Lycaenidae 14 (9%), Riodinidae 13 (8%), Pieridae 11 (7%) e Papilionidae seis (4%). Esta ordenação difere da relacionada a matas de restingas e araucárias no Norte do Estado (Nymphalidae > Hesperiidae), porém observa-se que nestas áreas com o aumento do esforço amostral tende a aumentar a proporção da segunda em relação à primeira (MARCHIORI et al., 2014). De acordo com Rosa, Chiva e Iserhard (2011), as espécies pertencentes à Hesperiidae são difíceis de capturar, pois apresentam tamanho relativamente pequeno e voo rápido, sendo o acréscimo de espécies lento, por isso apenas em trabalhos com um bom esforço amostral sua riqueza é evidenciada. A representatividade das famílias alcançada neste estudo condiz com a ordenação encontrada em diferentes ambientes do Brasil, principalmente no que se refere à Floresta Estacional Semidecidual (FRANCINI et al., 2011). Também se aproxima bastante das proporções gerais relatadas para o Rio Grande do Sul, onde Hesperiidae representa 37,2% das espécies, Nymphalidae 29,4%, Lycaenidae e Riodinidae 23,1%, Pieridae 6,7% e Papilionidae 3,6%, (MORAIS et al., 2007). É importante salientar que a informação obtida através destes trabalhos provém de compilação de dados, ou seja, é uma visão em ampla escala dos ambientes estudados, oriunda de diferentes esforços amostrais. Mesmo assim entra em acordo com o observado neste trabalho. 21

Figura 2 – Riqueza e abundância relativa das famílias de borboletas amostradas para a Floresta Estacional Semidecidual e os Campos do Bioma Pampa no Extremo Sul do Brasil, entre outubro de 2012 a junho de 2013.

Para a região Centro-Norte do Rio Grande do Sul, os trabalhos tem registrado uma alta riqueza de espécies. Para a Mata Atlântica, Ritter et al. (2011) através de 108h/rede mencionam 125 espécies, Iserhard e Romanowski (2004) e Iserhard et al. (2010) para o mesmo ambiente com 238h/rede constaram 292 espécies e com 674h/rede 277 espécies respectivamente. Na Floresta Estacional Decidual Dessuy e Morais (2007) em 135h/rede encontraram 145 espécies e Sackis e Morais (2008) com 113h/rede obtiveram 89 espécies. Estes resultados podem ser atribuídos a particularidades dos ambientes analisados, principalmente no que se refere à vegetação e sua heterogeneidade. A Mata Atlântica propriamente dita é considerada um dos biomas mais ricos do mundo e a Floresta Estacional Decidual é diretamente influenciada por este bioma no Estado (MMA, 2002). Para o Sudoeste do Bioma Pampa em áreas de Mata Ciliar e Campanha, Marchiori e Romanowski (2006a) com esforço de 300h/rede, registraram 97 espécies. Para a mesma região em Mata Ciliar e Campos, Rosa, Chiva e Iserhard (2011) com um esforço de 99h/rede inventariaram 46 espécies. Os dados apresentados nestes trabalhos se aproximam mais do presente estudo, incluindo composição de espécies, sendo possível que com um esforço superior obtivessem resultados mais similares. Isto pode ser atribuído à maior semelhança de fatores bióticos e abióticos, em comparação com os locais citados no parágrafo anterior. 22

Somando os dados dos trabalhos realizados no Sudeste do Rio Grande do Sul são registradas 202 Hesperioidea (Hesperiidae) e 224 Papilionoidea (112 Nymphalidae, 36 Lycaenidae, 29 Riodinidae, 28 Pieridae e 14 Papilionidae) (BIEZANKO; MIELKE, 1973; KRÜGER; SILVA, 2003; PAZ; ROMANOWSKI; MORAIS, 2008; SILVA et al., 2013). Deste total, 90 (40%) Papilionoidea e 60 (30%) Hesperioidea estão registradas neste estudo, esta diferença nos valores de riqueza pode estar diretamente relacionada ao esforço de vários anos de amostragem e de diferentes ambientes estudados. São novos registros para o Sudeste do Rio Grande do Sul: Emesis lupina melancholica Stichel, 1916, Synargis paulistina (Stichel, 1910) (Riodinidae), Nicolaea cupa (H. H. Druce, 1907) (Lycaenidae) e Philaethria wernickei (Röber, 1906) (Nymphalidae). As três primeiras pertencem a famílias compostas por espécies de tamanho pequeno, algumas pouco vistosas, sendo sua captura, manuseio e identificação relativamente difícil (BROWN JR.; FREITAS, 1999). Fatores que podem estar entre os responsáveis por estes grupos ainda estarem entre os menos amostrados no Estado, sendo subamostrados ou nem mesmo considerados em muitos trabalhos (FRANCINI et al., 2011). Segundo Iserhard et al. (2010), S. paulistina foi recentemente registrada pela primeira vez no Rio Grande do Sul para a Floresta Nacional de São Francisco de Paula. Entretanto já havia sido mencionada para a região missioneira através de sua sinonímia Synargis phillone enimanga (Seitz, 1917) (BIEZANKO; MIELKE, 1973). Iserhard et al. (2010) também citam E. lupina melancholica para a região. N. cupa foi registrada pela primeira vez no Estado para o Norte da Planície Costeira (BELLAVER et al., 2012). Lycaenidae e Riodinidae estão entre as famílias que apresentam a maior expectativa em relação ao acréscimo de espécies no Brasil. Segundo Morais et al. (2007), em torno de 13% a 26% destas famílias esperam registro no Rio Grande do Sul. Iserhard e Romanowski (2004) também mencionam estas famílias como promissoras em relação à adição de espécies no Estado. Surpreende que P. wernickei não tinha sido registrada até então, pois se trata de uma espécie grande e bastante vistosa, pertencente a uma família bem conhecida (Nymphalidae). Outras espécies que merecem destaque foram as localmente raras (singletons), que correspondem a 17% do total de espécies amostradas: uma Papilionidae que representa 17% desta família, duas Pieridae (18%), três Riodinidae 23

(23%), três Lycaenidae (21%), seis Nymphalidae (10%) e 12 Hesperiidae (20%). Muitas espécies de Hesperiidae, Riodinidae e Lycaenidae são naturalmente raras (BROWN JR.; FREITAS, 2000). Porém, não é comum para as demais famílias, onde a maioria das espécies analisadas neste estudo é normalmente abundante, principalmente em clareiras e ambientes abertos (BROWN JR., 1992). Apenas Zischkaia pacarus (Godart, 1824), Ascia monuste (Linnaeus, 1764) e Hypanartia lethe (Fabricius, 1793) também foram consideradas escassas na região por outros autores (BIEZANKO, 1949, 1958, 1960d). A acelerada degradação dos ecossistemas naturais tem salientado a necessidade de maiores esforços para o conhecimento da sua biodiversidade, o que contribui diretamente para a sua conservação. Inventários, mesmo que rápidos, ainda são ferramentas cruciais para a obtenção de importantes informações a cerca de um determinado ambiente (MARCHIORI et al., 2006a). Os resultados aqui apresentados são uma amostra peculiar das comunidades de borboletas que ocorrem em locais de Floresta Estacional Semidecidual e Campos no Bioma Pampa, Extremo Sul do Brasil.

Tabela 1 – Borboletas amostradas para a Floresta Estacional Semidecidual e os Campos do Bioma Pampa no Extremo Sul do Brasil, entre outubro de 2012 a junho de 2013. (A1) área um, (A2) área dois, (A3) área três, (S) número de espécies, (#) espécies raras, (*) novo registro para o Sudeste do Rio Grande do Sul. Família/Espécie A1 A2 A3

HESPERIIDAE (S=60) Hesperiinae (S=27) Ancyloxypha nitedula (Burmeister, 1878)# X Anthoptus epictetus (Fabricius, 1793) X X Callimormus interpunctata (Plötz, 1884) X X Callimormus rivera (Plötz, 1882) X X X Conga chydaea (A. Butler, 1877) X X Conga iheringii (Mabille, 1891) X X X Conga zela (Plötz, 1883) X X Corticea obscura Mielke, 1969 X Cumbre triumviralis (Hayward, 1939)# X Cymaenes distigma (Plötz, 1882)# X Cymaenes gisca Evans, 1955 X X Cymaenes odilia (Burmeister, 1878) X X Cymaenes tripunctus theogenis (Capronnier, 1874) X Hylephila phyleus phyleus (Drury, 1773) X X X Lucida lucia lucia (Capronnier, 1874)# X Lucida ranesus (Schaus, 1902) X X 24

Nyctelius nyctelius nyctelius (Latreille, 1824)# X Panoquina sp.# X Perichares aurina Evans, 1955 X Polites vibex catilina (Plötz, 1886) X X X Quadrus u-lucida (Plötz, 1884)# X Sodalia coler (Schaus, 1902) X X Synale hylaspes (Stoll, 1781) X Vettius diana diana (Plötz, 1886)# X Wallengrenia premnas (Wallengren, 1860) X X X Zariaspes mys (Hübner, 1808) X Zenis jebus jebus (Plötz, 1882)# X Pyrginae (S=28) Achlyodes busirus rioja Evans, 1953 X Achlyodes mithridates thraso (Hübner, 1807) X X X Antigonus liborius areta Evans, 1953 X X X Astraptes elorus (Hewitson, 1867) X X X Astraptes fulgerator fulgerator (Walch, 1775) X Autochton integrifascia (Mabilde, 1891) X X X Autochton zarex (Hübner, 1818) X Carrhenes canescens pallida Röber, 1925 X X Celaenorrhinus similis Hayward, 1933 X Chioides catillus (Cramer, 1779) X X Epargyreus tmolis (Burmeister, 1875) X Gorgythion begga begga (Prittwitz, 1868) X X X Gorgythion beggina escalophoides Evans, 1953 X X X Heliopetes arsalte (Linnaeus, 1758) X X Heliopetes omrina (Butler, 1870) X X Heliopetes laviana (Hewitson, 1868) X Milanion leucaspis (Mabilde, 1878) X X Pellicia costimacula Herrich-Schäffer, 1870# X Pyrgus orcynoides (Giacomelli, 1928) X X X Pyrgus orcus (Stoll, 1780) X X X Staphylus sp. X Urbanus albimargo (Mabilde, 1876) X X Urbanus dorantes dorantes (Stoll, 1790) X X X Urbanus esta Evans, 1952 X Urbanus simplicius (Stoll, 1790) X X X Urbanus teleus (Hübner, 1821) X X X Urbanus zagorus (Plötz, 1880) X Xenophanes tryxus (Stoll, 1780) X X X Pyrrhopyginae (S=5) Elbella hegesippe (Mabilde & Boullet, 1908)# X Elbella mariae mariae (Bell, 1931) X X Myscelus amystis epigona (Hewitson, 1867)# X Mysoria barcastus barta Evans, 1951 X X Sarbia damippe Mabilde & Boullet, 1908 X

LYCAENIDAE (S=14) Theclinae (S=14) Arawacus meliboeus (Fabricius, 1793) X X X 25

Atlides cosa (Hewitson, 1867)# X Calycopis caulonia (Hewitson, 1877) X X X Cyanophrys herodotus (Fabricius, 1793) X X Evenus latreillii (Hewitson, 1865) X X X Laothus phydela (Hewitson, 1867) X Nicolaea cupa (H. H. Druce, 1907)* X X Parrhasius orgia (Hewitson, 1867) X X Rekoa palegon (Cramer, 1780) X X X Strymon bazochii (Godart, 1824) X X Strymon eurytulus (Hübner, 1819) X X Strymon sp.# X Theritas triquetra (Hewitson, 1865) X Ziegleria ceromia (Hewitson, 1877)# X

NYMPHALIDAE (S=50) Libytheinae (S=1) Libytheana carinenta (Cramer, 1777) X Danainae (S=2) Danaus erippus (Cramer, 1775) X X Danaus gilipus (Cramer, 1775) X X X Morphinae (S=2) Caligo martia (Godart, 1824) X Morpho epistrophus catenaria (Perry, 1811) X X Charaxinae (S=2) Memphis sp. X Zaretys sp.# X Biblidinae (S=4) Biblis hyperia (Cramer, 1779) X X X Diaethria candrena (Godart, 1824) X X X Eunica eburnea Fruhstorfer, 1907 X X X Haematera pyrame (Hübner, 1819) X X X Apaturinae (S=2) Doxocopa kallina (Staudinger, 1886) X X X Doxocopa laurentia (Godart, 1824) X X Limenitidinae (S=4) Adelpha mythra (Godart, 1824) X X Adelpha syma (Godart, 1824) X X Adelpha thessalia indefecta Fruhstorfer, 1913 X X Adelpha zea (Hewitson, 1850) X Heliconiinae (S=12) Actinote carycina Jordan, 1913 X X X Actinote discrepans d'Almeida, 1958# X Actinote mamita elena Hall, 1921 X X Actinote melanisans Oberthür, 1917 X X Actinote pellenea Hübner, 1821 X X Actinote thalia pyrrha (Fabricius, 1775) X X X Agraulis vanillae maculosa (Stichel, 1908) X X X Dione juno juno (Cramer, 1779) X X X Dryas iulia alcionea (Cramer, 1779) X X X Euptoieta hortensia (Blanchard, 1852) X X 26

Heliconius eratho phyllis (Fabricius, 1775) X X X Philaethria wernickei (Röber, 1906)*# X Satyrinae (S=10) Capronnieria galesus (Godart, 1824) X X X Hermeuptychia sp. X X X Moneuptychia paeon (Godart, 1824) X X Moneuptychia soter (Butler, 1877) X X X Paryphthimoides eous (Butler, 1867) X X X Paryphthimoides poltys (Prittwitz, 1824) X Praepedaliodes phanias (Hewitson, 1862) X Yphthimoides celmis (Godart, 1824) X X X Yphthimoides sp.# X Zischkaia pacarus (Godart, 1824)# X Nymphalinae (S=11) Anartia amathea roeselia (Eschscholtz, 1821) X X X Hypanartia bella (Fabricius, 1793) X X X Hypanartia lethe (Fabricius, 1793)# X Junonia evarete (Cramer, 1779) X X X Ortilia ithra (W. F. Kirby, 1900) X X X Ortilia orthia (Hewitson, 1864) X X X Siproeta epaphus trayja Hübner, 1823 X X Siproeta stelenes meridionalis (Fruhstorfer, 1909) X X Tegosa claudina (Eschscholtz, 1821) X X X Tegosa orobia (Hewitson, 1864) X X X Vanessa braziliensis (Moore, 1883) X X X

PAPILIONIDAE (S=6) Papilioninae (S=6) Battus polydamas (Linnaeus, 1758)# X Heraclides anchisiades capys (Hübner, 1809) X X Heraclides astyalus (Godart, 1819) X X X Heraclides hectorides (Esper, 1794) X X X Heraclides thoas brasiliensis (Rothschild & Jordan, 1906) X Mimoides lysithous eupatorion (Lucas, 1859) X

PIERIDAE (S=11) Coliadinae (S=7) Colias lesbia lesbia (Fabricius, 1775) X X Eurema albula sinoe (Godart, 1819) X X X Eurema deva deva (Doubleday, 1847) X X X Eurema elathea flavescens (Chavannes, 1850)# X Phoebis neocypris (Hübner, 1823) X X X Phoebis philea (Linnaeus, 1763) X X Rhabdodryas trite banksi (Breyer, 1939) X X

Pierinae (S=4) Ascia monuste (Linnaeus, 1764)# X Hesperocharis paranensis paranensis Schaus, 1898 X X Pereute antodyca (Boisduval, 1836) X X X 27

Theochila maenacte (Boisduval, 1836) X X

RIODINIDAE (S=13) Euselasiinae (S=2) Euselasia eucerus (Hewitson, 1872) X X Euselasia hygenius occulta Stichel, 1919 X X Riodininae (S=11) Aricoris montana (Schneider, 1937) X Calephelis nilus (C. Felder & R. Felder, 1861) X X Caria plutargus (Fabricius, 1793) X Chalodeta theodora (C. Felder & R. Felder, 1862)# X Emesis lupina melancholica Stichel, 1916* X X Emesis mandana (Cramer, 1780) X X X Emesis russula Stichel, 1910 X Pirascca sagaris phrygiana (Stichel, 1916) X X Riodina lysippoides Berg, 1882# X Synargis paulistina (Stichel, 1910)* X X Theope thestias Hewitson, 1860# X

4 Conclusões

Hesperiidae é a família de borboletas mais rica para os ambientes amostrados na Floresta Estacional Semidecidual e nos Campos do Bioma Pampa, Sudeste do Rio Grande do Sul. Nymphalidae é predominante em relação a abundância de indivíduos, sendo um representante desta família a espécie mais abundante, Tegosa claudina (Eschscholtz, 1821). No total, 17% das espécies foram consideradas raras e quatro são novos registros para a região: Emesis lupina melancholica Stichel, 1916, Synargis paulistina (Stichel, 1910), Nicolaea cupa (H. H. Druce, 1907) e Philaethria wernickei (Röber, 1906).

Capítulo 2 - Diversidade de Borboletas (Lepidoptera: Hesperioidea e Papilionoidea) em Fragmentos de Floresta Estacional Semidecidual e de Campos no Bioma Pampa, Extremo Sul do Brasil

1 Introdução

As borboletas (Lepidoptera: Hesperioidea e Papilionoidea) são insetos cosmopolitas, diversos e bastante conspícuos. Apresentam aproximadamente 20.000 espécies em todo o mundo, com cerca de 3.300 registradas para o Brasil (DUARTE et al., 2012). Os lepidópteros diurnos realizam boa parte dos processos essenciais dos ecossistemas terrestres como a herbivoria e a polinização, além de contribuírem de forma considerável como biomassa alimentar para níveis tróficos superiores (FREITAS; FRANCINI; BROWN JR., 2003). Em função de suas características são utilizadas como modelo em vários estudos ecológicos, como em pesquisas sobre biogeografia, interações e migração (BROWN JR.; FREITAS, 1999). Estão entre os melhores grupos para o monitoramento ambiental, pois respondem com rapidez a alterações no ambiente e são relativamente fáceis de amostrar e identificar (FREITAS et al., 2005). Devido ao seu carisma, também podem ser utilizadas como espécies bandeiras ou guarda- chuvas em iniciativas conservacionistas (NEW, 1997). Apesar do elevado número de inventários citados para o Rio Grande do Sul (SANTOS; MIELKE; CASAGRANDE, 2008), trabalhos sobre diversidade de borboletas ainda são recentes e pouco explorados no Estado. Pesquisas sobre diversidade taxonômica, genética e ecológica, são essenciais para compreender as comunidades biológicas e contribuir para a sua conservação (PURVIS; HECTOR, 2000). Em vista disso, objetivou-se caracterizar a composição, abundância, riqueza e diversidade da comunidade de borboletas em três ambientes de Floresta 28

Estacional Semidecidual e de Campos no Sudeste do Rio Grande do Sul.

2 Material e Métodos

O trabalho foi realizado em três áreas (A1, A2, A3), duas localizadas em Morro Redondo e uma em Capão do Leão, Rio Grande o Sul (Apêndice A). Encontram-se nas regiões geomorfológicas da Encosta do Sudeste e da Planície Costeira respectivamente. Pertencem ao Bioma Pampa e se localizam nas fisionomias da Floresta Estacional Semidecidual e na transição entre ela e as Formações Pioneiras (VELOSO; RANGEL FILHO; LIMA, 1991). O clima é Cfa (mesotérmico, sempre úmido, com verões quentes) de acordo com a classificação de Köppen (MORENO, 1961). A1: Localiza-se no Cerro da Buena, Morro Redondo (31º43'05.85"S, 52º41'45.42"O). O local é formado por Floresta Estacional Semidecidual de Encosta, circundada por áreas de campo. A trilha encontra-se entre mata nativa bem preservada e campo sujo ou estrada, sendo esta mata um fragmento relativamente grande, com mais de 1,5km² de vegetação conectado a outros fragmentos menores. A2: Também localizada no Cerro da Buena (31º43'41.80"S, 52º41'28.10"O), apresentando a mesma formação vegetal citada na área anterior, Floresta Estacional Semidecidual de Encosta, circundada por campos. A trilha encontra-se entre mata ciliar, com aproximadamente 50m de largura, e campo limpo com criação de gado. A3: Horto Botânico Irmão Teodoro Luis, Unidade de Preservação Federal Permanente localizada no Capão do Leão (31º48’58” S, 52º25’55” O). O local apresenta aproximadamente 23 hectares de mata nativa circundado por campos e banhados, sendo nitidamente uma Área de Tensão Ecológica entre a Floresta Estacional Semidecidual e as Formações Pioneiras. A trilha percorrida localiza-se entre estrada e beira de mata ou campo limpo com criação de búfalos (Apêndice B). Foram realizadas coletas mensais entre outubro de 2012 a junho de 2013, por quatro coletores com o uso de redes entomológicas. As trilhas foram percorridas durante 2h30min pela manhã e pela tarde em dias alternados, no período entre 8h30min e 16h30min. Espécimes de fácil identificação no campo foram marcados numericamente através de caneta permanente, fotografados e liberados. Para cada indivíduo avistado foi registrado espécie, data, turno e área de coleta. 29

Indivíduos de identificação incerta e exemplares testemunhos foram mortos coletados e encaminhados ao Museu Entomológico Ceslau Biezanko da Universidade Federal de Pelotas, onde foram montados, identificados e depositados. A identificação das espécies foi realizada com base no padrão morfológico, por comparação com o material disposto na coleção do museu mencionado, de bibliografias especializadas (CANALS, 2000, 2003; D’ABRERA, 1984) e da consulta a especialistas. A nomenclatura e a sistemática foram atualizadas segundo Lamas (2004). A partir da identificação dos espécimes foram obtidas a composição, riqueza e abundância das borboletas registradas nas três áreas. O esforço amostral foi calculado multiplicando-se o número de coletores pelas horas-rede. A composição de espécies foi analisada através de um NMDS (Non-Metric Multidimensional Scalling) a partir do índice de similaridade de Morisita. Esta análise foi posteriormente testada por um ANOSIM com 9999 aleatorizações. Foram consideradas singletons as espécies que apresentaram um indivíduo na amostra total de cada área. A riqueza foi avaliada através da curva de rarefação baseada em indivíduos, com intervalos de confiança de 95%. A riqueza também foi estimada pelos estimadores analíticos Jackknife 1, Jackknife 2 e Bootstrap para verificar a representatividade das comunidades nas áreas estudadas. Estes estimadores são baseados na incidência de espécies por amostras, sendo os mais confiáveis para poucas amostras. A dominância foi estimada segundo o índice de Simpson (1-D) e a diversidade de acordo com o índice de Shannon-Wiener (H). Todas as análises foram realizadas através do programa Past versão 2.17 (HAMMER; HARPER; RYAN, 2001).

3 Resultados e Discussão

Em um total de 540 horas-rede de esforço amostral, foram registrados 3.065 espécimes de borboletas distribuídos em 154 espécies e seis famílias para a Floresta Estacional Semidecidual e os Campos no Bioma Pampa no Sudeste do Rio Grande do Sul. De acordo com os dados obtidos através dos estimadores analíticos de riqueza (Jackknife 1, Jackknife 2 e Bootstrap), na área A1 73-87% da comunidade foi amostrada, em A2 69-87% e A3 66-87% (Tabela 2). 30

Tabela 2 - Riqueza, abundância, diversidade, dominância, espécies exclusivas, espécies singletons e estimadores de riqueza (Jackknife 1, Jackknife 2 e Bootstrap) das borboletas amostradas para a Floresta Estacional Semidecidual e os Campos do Bioma Pampa no Extremo Sul do Brasil, entre outubro de 2012 a junho de 2013. A1 A2 A3 Riqueza 113 104 90 Abundância 954 906 1205 Diversidade de Shannon-Wiener (H’) 3,87 3,88 3,74 Dominância de Simpson (D) 0,96 0,97 0,97 Exclusivas 23 14 18 Singletons 27 32 24 Jackknife 1 147 136 119 Jackknife 2 155 150 136 Bootstrap 130 119 103

Nas três áreas a família mais abundante foi Nymphalidae (51-54%), seguida de Hesperiidae (31-35%). Juntas estas famílias representam em torno de 86-87% da abundância registrada em cada área, o que é relatado em outros trabalhos no Estado. Porém quando isso ocorre, a importância de Hesperiidae é bastante inferior (MARCHIORI; ROMANOWSKI, 2006b; DESSUY; MORAIS, 2007; GIOVENARDI et al., 2008; MORAIS; LEMES; RITTER, 2012). A representação das demais famílias obteve pequenas discrepâncias. Na área A1 Pieridae, Lycaenidae e Riodinidae apresentaram 4% dos indivíduos cada e Papilionidae 2%. Em A2 Pieridae 6%, Lycaenidae 4%, Riodinidae 2% e Papilionidae 1%. Para A3 Pieridae obteve 6%, Lycaenidae 4%, Papilionidae 3% e Riodinidae 0,58% dos espécimes amostrados. A espécie mais abundante em A1 e A2 foi Tegosa claudina (Eschscholtz, 1821) (15% e 8%). Esta espécie é bastante generalista quanto ao seu habitat e encontra-se entre as dez espécies mais abundantes citadas para o Rio Grande do Sul (MORAIS et al., 2007). Outras espécies abundantes foram: Pyrgus orcus (Stoll, 1780), Paryphthimoides eous (Butler, 1867), Hermeuptychia sp. (Fabricius, 1775) e Dryas iulia alcionea (Cramer, 1779) em A1, P. orcus, Urbanus simplicius (Stoll, 1790), P. eous e Hermeuptychia sp. para A2. Todas comuns principalmente em locais abertos como campos e jardins em Pelotas e arredores (BIEZANKO, 1949; BIEZANKO, 1960d; BIEZANKO; MIELKE, 1973). 31

Em A3 a espécie predominante foi Yphthimoides celmis (Godart, 1824) (7%). Segundo Biezanko (1960d), ela é muito comum para a região. Em um trabalho realizado nesta mesma área, porém através de armadilhas atrativas no interior da mata, foram registrados apenas quatro indivíduos de Y. celmis (SILVA et al., 2013). A alta abundância desta espécie relatada neste estudo pode indicar a sua preferência por ambientes abertos. Outras espécies abundantes foram: P. orcus, Ortilia ithra (W. F. Kirby, 1900), Ortilia orthia (Hewitson, 1864) e Anartia amathea roeselia (Eschscholtz, 1821), em maioria frequente em locais abertos como campos e jardins nos arredores de Pelotas (BIEZANKO, 1949; BIEZANKO; MIELKE, 1973). P. orcus foi a segunda mais abundante em todas as áreas, esta espécie é típica de habitat abertos ou perturbados (BROWN JR., 1992). Na área A1 foram registradas 27 espécies com apenas um indivíduo (singletons): 12 Hesperiidae, 7 Nymphalidae, três Lycaenidae e cinco Riodinidae. A área A2 apresentou 32 espécies: 11 Nymphalidae, 11 Hesperiidae, cinco Riodinidae, dois Pieridae, dois Lycaenidae e um Papilionidae. A3 obteve 24 espécies: 11 Hesperiidae, sete Nymphalidae, dois Pieridae, dois Lycaenidae, um Riodinidae e um Papilionidae. Estas espécies equivalem a 24% das espécies amostradas em A1, 32% em A2 e 26% em A3. Espécies pouco abundantes podem ser naturalmente raras ou acidantais em determinados ambientes, de qualquer forma influenciam positivamente em análises de diversidade. Quanto à riqueza, Nymphalidae e Hesperiidae também são as famílias mais representativas nas três áreas. Nas áreas A1 e A3 Hesperiidae superou Nymphalidae em 2%. Em A1 com 37% de Hesperiidae e 35% de Nymphalidae e em A3 com 23% de Hesperiidae e 21% de Nymphaldiae. Hesperiidae tem sido relatada como a família mais rica para diversos locais do Brasil, incluindo a Floresta Estacional Semidecidual (FRANCINI et al., 2011), este grupo é um excelente indicador de qualidade ambiental, principalmente de regularidade e abundância de recursos florais (BROWN JR.; FREITAS, 2000). No entanto, a área A2 diferiu do resultado apresentado por A1 e A3, apresentando 7% a mais de Nymphalidae (28%) do que de Hesperiidae (21%) (Figura 3). Na sequência, A1 apresentou 11% de espécies de Lycaenidae, 8% de Riodinidae, 7% de Pieridae e 3% de Papilionidae, A2 com 6% de Lycaenidae, 5% de Riodinidae e Pieridae e 2% de Papilionidae. Representatividade semelhante foi encontrada para o Rio Grande do Sul por Morais et al. (2007). A3 discorda desta 32

ordem, obtendo 6% de Pieridae, 4% de Lycaenidae, 3% de Papilionidae e 2% de Riodinidae. A baixa representação de Lycaenidae e Riodinidae destoa do esperado para diferentes locais do Brasil (FRANCINI et al., 2011). Esperava-se uma riqueza superior principalmente de Riodinidae, pois Pelotas e arredores estão entre os locais mais ricos no Estado (SIEWERT et al., 2014). Esta família também é sensível a perturbações ambientais e a poluição (BROWN JR.; FREITAS, 2000).

Figura 3 - Riqueza (esquerda) (%) e abundância (direira) (%) por famílias de borboletas amostradas para a Floresta Estacional Semidecidual e os Campos do Bioma Pampa no Extremo Sul do Brasil, entre os meses de outubro de 2012 a junho de 2013. (PA) Papilionidae; (PI) Pieridae; (RI) Riodinidae; (LY) Lycaenidae; (NY) Nymphalidae e (HE) Hesperiidae.

De acordo com a curva de rarefação baseada em indivíduos, com a mesma abundância a área A1 apresentou riqueza superior às demais áreas. A3 foi a que deteve a maior abundância, porém a menor riqueza entre elas (Figura 4). Isto pode ser característico de alguns ambientes perturbados, onde algumas espécies desaparecem enquanto outras aumentam suas populações (DEVRIES; WALLA, 2001). Com relação aos dados de diversidade e dominância, os valores foram muito semelhantes (H’=3,87; H’3,88; H’=3,74 e 1-D=0,96; 1-D=0,97; 1-D=0,97). As áreas apresentam uma boa equitabilidade, não apresentando espécies dominantes. Índices de diversidade não paramétricos ou de heterogeneidade não caracterizam uma comunidade, mas são úteis na comparação entre faunas. O índice de diversidade de Shannon-Wiener combina riqueza com uniformidade, atribuindo maior peso às espécies raras, o que pode ter contribuído para A2 equiparar seu resultado a A1. Quanto a A3, era esperado o menor valor visto os demais resultados. Baixos valores de diversidade estão associados a locais com fatores 33

limitantes e competição interespecífica, costumam apresentar maior número de espécies comuns e menor número de espécies raras.

Figura 4 – Curva de rarefação baseada em indivíduos de borboletas amostrados na Floresta Estacional Semidecidual e nos Campos do Bioma Pampa no Extremo Sul do Brasil, entre os meses de outubro de 2012 a junho de 2013.

Do total de espécies, 53 (34%) foram compartilhadas por todos os ambientes. Em maioria, espécies generalistas, comuns em locais abertos e/ou perturbados (BROWN JR., 1992). Nymphalidae apresentou o maior número de espécies (25), seguida de Hesperiidae (17), Lycaenidae (4), Pieridae (4), Papilionidae (2) e Riodinidae (1). A1 apresentou 23 (15%) espécies exclusivas, em sua maioria rara: 12 Hesperiidae, quatro Lycaenidae, dois Nymphalidae, dois Pieridae, dois Riodinidae e um Papilionidae, (Figura 5). Urbanus zagorus (Plötz, 1880), Emesis russula Stichel, 1910, Mimoides lysithous eupatorion (Lucas, 1859), Theritas triquetra (Hewitson, 1865) e Laothus phydela (Hewitson, 1867) obtiveram três ou mais indivíduos. As primeiras espécies citadas são comuns para a região e voam em ambientes abertos como clareias e capoeiras (BIEZANKO, 1963; BIEZANKO; MIELKE; WEDDERHOFF, 1977), com exceção de M. lysithous eupatorion considerada escassa (BIEZANKO, 1959). T. triquetra é comum em topos de morro no interior da floresta e L. phydela em caminhos abertos na floresta do Japi (BROWN JR., 1992). A2 com 14 (9%) espécies exclusivas: sete Nymphalidae, cinco Hesperiidae e dois Riodinidae. Apresenta o maior número de Nymphalidae exclusivos, 34

corroborando com as observações já feitas sobre a família nesta área. Com três ou mais indivíduos está Corticea obscura Mielke, 1969, Adelpha zea (Hewitson, 1850), Praepedaliodes phanias (Hewitson, 1862), Staphylus sp. e Paryphthimoides poltys (Prittwitz, 1824). A. zea, C. obscura e P. poltys foram relatadas como escassas na região (BIEZANKO, 1949; BIEZANKO; MIELKE, 1973; BIEZANKO, 1960d), mas P. poltys é bastante abundante no interior de matas (SILVA et al., 2013). P. phanias é comum em florestas sazonais (BROWN, 1992). A3 com 18 (12%) espécies exclusivas: 10 Hesperiidae, três Nymphalidae, dois Papilionidae, dois Riodinidae e um Lycaenidae. Cymaenes tripunctus theogenis (Capronnier, 1874), Sarbia damippe Mabilde & Boullet, 1908, Libytheana carinenta (Cramer, 1777), Perichares aurina Evans, 1955, Caligo martia (Godart, 1824) e Heraclides thoas brasiliensis (Rothschild & Jordan, 1906) apresentaram três ou mais indivíduos. Na região, C. tripunctus theogenis, S. damippe e P. aurina são típicas de clareiras em matos, moitas floridas, capoeiras e jardins (BIEZANKO; MIELKE, 1973), C. martia é bastante abundante no interior de matos (BIEZANKO, 1960d; SILVA et al., 2013) e L. carinenta não é comum (BIEZANKO; FREITAS, 1938). Algumas espécies do gênero Cymaenes e H. thoas brasiliensis são bastante generalistas e comuns em ambientes perturbados (BROWN JR., 1992). Ao comparar composições de espécies, o índice de similaridade de Morisita considera a abundância em cada comunidade, sendo uma ferramenta bastante robusta. De acordo com este índice os maiores valores ocorreram entre A1 e A2 (P=0,1603), o que indica que estas áreas são muito semelhantes na sua composição de espécies, enquanto para A1 e A3 (P=0,0002) e A2 e A3 (P=0,0001) a diferença na composição é significativa. O gráfico apresentado indica claramente a distinção entre os dois primeiros ambientes e o terceiro (Figura 6).

Figura 5 – Número de espécies de borboletas exclusivas e comuns às áreas de estudo na Floresta Estacional Semidecidual e nos Campos do Bioma Pampa, Extremo Sul do Brasil, entre outubro de 2012 a junho de 213.

Esta diferença entre a composição de espécies de borboletas das áreas pode estar diretamente relacionada à distância entre elas e a fatores particulares de cada ambiente. A1 e A2 são áreas muito próximas e pertencem a Floresta Estacional Semidecidual propriamente dita, enquanto a área A3 fica distante das demais, localizada em uma transição entre a Floresta Estacional Semidecidual e as Formações Pioneiras. Mas as diferenças vão além, mesmo em locais próximos que compartilham as mesmas formações vegetais, em escalas menores apresentam variações de condições e recursos atribuídas a fatores intrínsecos de cada área. Algumas características dos ambientes estudados serão discutidas mais adiante. A área A1 apresentou valores intermediários de abundância, diversidade e espécies raras, e os maiores valores de riqueza e espécies exclusivas. A1 exibe a maior extensão de área preservada com conectividade a diversos fragmentos, apresentando uma vegetação bastante heterogênea o que pode ter conduzido a estes resultados. A riqueza de borboletas está significativamente correlacionada a estes fatores, tanto com a conectividade simples da paisagem quanto com a heterogeneidade de condições e recursos (BROWN JR.; FREITAS, 2000).

Figura 6 – Similaridade (Morisita) entre as comunidades de borboletas amostradas na Floresta Estacional Semidecidual e nos Campos do Bioma Pampa no Extremo Sul do Brasil, entre os meses de outubro de 2012 a junho de 2013. A1 (quadrados); A2 (círculos); A3 (triângulos).

A2 é a área mais diversa, com o maior número de espécies raras, valor intermediário de riqueza, e o menor número de indivíduos e espécies exclusivas. Também foi a área que apresentou Nymphalidae como a família mais rica e o maior número de espécies raras desta família. A trilha percorrida em A2 encontra-se entre mata ciliar e campo limpo. Matas ciliares podem atuar como corredores ecológicos naturais, ligando fragmentos florestais o que facilita o deslocamento da fauna (CARDOSO-LEITE et al., 2004). Como observado no estudo, algumas borboletas utilizavam o contorno da mata como via de acesso a outros fragmentos, em especial espécies grandes. A área A3 obteve o maior número de indivíduos e valores intermediários de espécies exclusivas, porém a menor diversidade, riqueza e número de espécies raras. Além da inversão na representatividade de Lycaenidae e Riodinidae por Pieridae e Papilionidae. A3 por estar localizada em um ambiente de transição entre duas formações distintas possui uma boa heterogeneidade de habitat, no entanto é um fragmento pequeno e isolado, que sofreu fortes pressões antrópicas no seu passado. A diversidade de borboletas também é significativamente correlacionada com a área de mata e com seu grau de isolamento (BAZ; BOYERO, 1995). É factível que os resultados apresentados sejam consequências de perturbações ambientais, no entanto sem informações antecedentes não há como afirmar, pois dados de 37

composição, riqueza e abundância se comportam de maneira desigual em ambientes distintos e sobre efeito de diferentes alterações. Análises de diversidade são importantes instrumentos para caracterizar um ambiente, fornecendo informações essenciais que fundamentam ações conservacionistas. Através de futuros monitoramentos da comunidade de borboletas, podemos obter uma visão mais clara sobre as condições das áreas estudadas, em especial do Horto Botânico Irmão Teodoro Luis, Unidade de Preservação Federal Permanente. Assim é possível que medidas sejam tomadas antes que os efeitos de prováveis perturbações sejam irreversíveis (UEHARA- PRADO et al., 2004).

4 Conclusões

Entre os ambientes estudados na Floresta Estacional Semidecidual e nos Campos do Bioma Pampa no Rio Grande do Sul verifica-se que Nymphalidae é a família mais abundante nas três áreas e a mais rica na área A2. Hesperiidae é a família mais rica nas áreas A1 e A3. Nymphalidae também possui o maior número de espécies compartilhadas e é a família da qual pertencem as espécies mais abundantes: Tegosa claudina (Eschscholtz, 1821) (A1 e A2) e Yphthimoides celmis (Godart, 1824) (A3). Nenhuma área apresentou dominância de espécies. A área A1 apresentou valores intermediários de abundância, diversidade e espécies raras, e os maiores valores de riqueza e espécies exclusivas. A2 é a área mais diversa, com o maior número de espécies raras, valor intermediário de riqueza, e o menor número de indivíduos e espécies exclusivas. A área A3 obteve o maior número de indivíduos e valores intermediários de espécies exclusivas, porém a menor diversidade, riqueza e número de espécies raras. A1 e A2 apresentam uma composição de espécies similar, diferente de A3.

Capítulo 3 - Guia das Borboletas (Lepidoptera: Hesperioidea e Papilionoidea) do Horto Botânico Irmão Teodoro Luis, Rio Grande do Sul, Brasil

1 Introdução

O Rio Grande do Sul é composto por ecossistemas que abrigam uma alta riqueza de espécies animais e vegetais, ainda não completamente conhecidas pela ciência (MMA, 2002). Com o rápido avanço de atividades como a agricultura e a silvicultura, seus ecossistemas naturais têm sido drasticamente alterados (CORDEIRO; HASENACK, 2009). Para agravar, o Estado apresenta poucas unidades de conservação e nem todas suas formações vegetais são abrangidas (BACKES, 2012). Áreas protegidas constituem-se de ambientes naturais de alta relevância e essenciais para a preservação da biodiversidade (HASSLER, 2005). Inventários são indispensáveis para a obtenção de informações que fundamentam estudos e práticas conservacionistas. As borboletas (Lepidoptera: Hesperioidea e Papilionoidea) se destacam nestes trabalhos por serem excelentes indicadoras ambientais, pois são diversas, respondem com rapidez a perturbações e são relativamente fáceis de amostrar e identificar (FREITAS et al., 2005), além de conspícuas e carismáticas, o que permite que também sejam utilizadas como bandeiras ou guarda-chuvas (NEW, 1997). Guias de campo são ferramentas importantes para auxiliar em inventários, visto que aceleram o processo de identificação e diminuem o impacto no meio ambiente por permitirem a sobrevivência da maioria dos espécimes. Também podem ser utilizados como meio de conscientização em trabalhos de educação ambiental ou para lazer pela população em geral (UEHARA-PRADO et al., 2004). Porém, são raros e se faz necessário a sua elaboração para melhor conhecimento da biodiversidade local e incentivo a conservação das borboletas e do seu habitat natural (BROWN JR.; FREITAS 1999). 39

Para São Paulo há um guia de borboletas frugívoras da Reserva Estadual do Morro Grande e da região de Caucaia do Alto (UEHARA-PRADO et al., 2004) e das borboletas da Serra do Japi (BROWN JR., 1992). No Paraná há um guia de borboletas frugívoras em áreas de recuperação em São Metheus do Sul (FLECK et al., 2007). Para o Rio Grande do Sul há um guia de borboletas frugívoras para a Mata Atlântica e para a Floresta de Araucárias (SANTOS et al., 2011). Neste Estado também se tem usado os guias de identificação de borboletas das Províncias das Missões e de Buenos Aires (CANALS, 2000, 2003; KLIMAITIS, 2000; FERNÁNDEZ DÍAZ, 2007; BUSTOS, 2011), porém não abrangem toda a fauna do Estado. Visando contribuir para o conhecimento e a divulgação das borboletas, este trabalho teve por objetivo a construção de um guia de campo ilustrado com as espécies encontradas no Horto Botânico Irmão Teodoro Luis (HBITL). O HBITL localiza-se no Capão do Leão e é uma das poucas Unidades de Preservação Federal Permanente existente no Rio Grande do Sul.

2 Material e Métodos

O Horto Botânico Irmão Teodoro Luis (HBITL) (31º48’58”S, 52º25’55”O) pertence a Universidade Federal de Pelotas e localiza-se na Planície Costeira do Capão do Leão, Rio Grande do Sul, Brasil. Apresenta aproximadamente 23 hectares de mata nativa circundada por campos e banhados, sendo nitidamente uma Área de Tensão Ecológica entre a Floresta Estacional Semidecidual e as Formações Pioneiras (VELOSO; RANGEL FILHO; LIMA, 1991). Possui clima Cfa (Köppen), subtropical úmido, com verões quentes e chuvas bem distribuídas o ano inteiro (MORENO, 1961). O HBITL apresenta longo histórico de interferência antrópica, tendo passado por um projeto paisagístico na primeira metade do século anterior, quando foram construídas trilhas que delimitavam bosques no seu interior e era usado como praça pelos antigos moradores (LUIS; BERTELS, 1951). Somente há poucas décadas a área tem sido usada exclusivamente para fins científicos e a vegetação tem se regenerado (SCHLEE JR., 2000). Segundo Bruner (2001), unidades de conservação mesmo deficientes de apoio ainda são efetivas na conservação da biodiversidade, além de proporcionar bons locais para pesquisas cientificas. 40

Para a elaboração do guia, foram realizadas coletas mensais de outubro de 2012 a junho de 2013. Quatro coletores utilizando redes entomológicas perfizeram um percurso entre estrada e beira da mata e estrada e campo durante 2:30h pela manhã e a tarde em dias alternados, entre 8:30h e 16:30h. Indivíduos de identificação incerta e exemplares testemunhos foram mortos através de compressão do tórax e encaminhados ao Museu Entomológico Ceslau Biezanko da Universidade Federal de Pelotas, onde foram montados, identificados e depositados. A identificação das espécies foi realizada através da coleção do museu, de bibliografias especializadas (CANALS, 2000, 2003; D’ABRERA, 1984) e da consulta a especialistas. A nomenclatura e sistemática foi atualizada segundo Lamas (2004) e Wahlberg et al. (2009). Também foram copiladas as espécies de borboletas coletadas através de armadilhas atrativas no interior da mata desta mesma área, porém em um trabalho anterior realizado por Silva et al. (2013). No estado foram realizados outros inventários de borboletas que também incluem esta área, porém não foram considerados, pois não especificam os locais de coleta de cada espécie (BIEZANKO; FREITAS, 1938; BIEZANKO, 1949, 1958, 1959, 1960b, d, 1963; BIEZANKO; MIELKE, 1973; KRÜGER; SILVA, 2003). O guia ilustrado foi elaborado em forma de pranchas fotográficas coloridas com as imagens digitais das borboletas amostradas e encontra-se em Apêndice C. A lista das borboletas com a localização de cada espécie nas pranchas esta na Tabela 3. As imagens são de vista dorsal e ventral, e estão acompanhadas pela largura de asa a asa superiores e pelo nome da espécie. Para a elaboração do material foi utilizado do programa Photoshop CS6.

3 Resultados e Discussão

Totalizando 180 horas-rede de esforço amostral, foram registrados 1.205 indivíduos distribuídos em 90 espécies e seis famílias de borboletas para o Horto Botânico Irmão Teodoro Luis (HBITL). Adicionando os dados de Silva et al. (2013), obtidos através de armadilhas com isca atrativa no interior da mata, somam-se 1.658 espécimes e 100 espécies (Tabela 3). Do total de indivíduos mensurados 67% pertencem à Nymphalidae, 24% à Hesperiidae, 4% à Pieridae, 3% à Lycaenidae, 2% à Papilionidae e 0,42% à Riodinidae. 41

Quanto à riqueza a representatividade segue a mesma, Nymphalidae (42%), Hesperiidae (35%), Pieridae (9%), Lycaenidae (6%), Papilionidae (5%) e Riodinidae (3%). A predominância de Nymphalidae pode ser explicada pelo acréscimo de espécies desta família adquirido através do trabalho de Silva et al. (2013). As borboletas frugivoras incluem espécies das subfamílias Satyrinae, Charaxinae, Biblidinae e Nymphalinae de Nymphalidae (DE VRIES, 1987; FREITAS et al., 2003). Esta família apresentando o maior número de espécies conhecidas, englobando borboletas bastante diversificadas (DUARTE et al., 2012).

Tabela 3 – Lista das espécies de borboletas encontradas no Horto Botânico Irmão Teodoro Luis, Capão do Leão, Rio Grande do Sul. (R) capturadas através de rede entomológica; (A) armadilhas; (P) prancha. Família/Espécie R A P

HESPERIIDAE (S=35) Hesperiinae (S=13) Ancyloxypha nitedula (Burmeister, 1878) X 01 Callimormus rivera (Plötz, 1882) X 01 Conga chydaea (A. Butler, 1877) X 01 Conga iheringii (Mabille, 1891) X 01 Conga zela (Plötz, 1883) X 01 Cymaenes gisca Evans, 1955 X 01 Cymaenes tripunctus theogenis (Capronnier, 1874) X 01 Hylephila phyleus phyleus (Drury, 1773) X 01 Nyctelius nyctelius nyctelius (Latreille, 1824) X 02 Panoquina sp. X 02 Perichares aurina Evans, 1955 X 02 Polites vibex catilina (Plötz, 1886) X 02 Wallengrenia premnas (Wallengren, 1860) X 02 Pyrginae (S=19) Achlyodes busirus rioja Evans, 1953 X 03 Achlyodes mithridates thraso (Hübner, 1807) X 03 Antigonus liborius areta Evans, 1953 X 03 Astraptes elorus (Hewitson, 1867) X 04 Autochton integrifascia (Mabilde, 1891) X 04 Carrhenes canescens pallida Röber, 1925 X 03 Epargyreus tmolis (Burmeister, 1875) X 04 Gorgythion begga begga (Prittwitz, 1868) X 03 Gorgythion beggina escalophoides Evans, 1953 X 03 Heliopetes arsalte (Linnaeus, 1758) X 04 Heliopetes omrina (Butler, 1870) X 04 Heliopetes laviana (Hewitson, 1868) X 04 Pyrgus orcynoides (Giacomelli, 1928) X 03 Pyrgus orcus (Stoll, 1780) X 03 Urbanus albimargo (Mabilde, 1876) X 05 Urbanus dorantes dorantes (Stoll, 1790) X 05 42

Urbanus simplicius (Stoll, 1790) X 05 Urbanus teleus (Hübner, 1821) X 05 Xenophanes tryxus (Stoll, 1780) X 04 Pyrrhopyginae (S=3) Myscelus amystis epigona (Hewitson, 1867) X 06 Mysoria barcastus barta Evans, 1951 X 06 Sarbia damippe Mabilde & Boullet, 1908 X 06

LYCAENIDAE (S=6) Theclinae (S=6) Arawacus meliboeus (Fabricius, 1793) X 06 Atlides cosa (Hewitson, 1867) X 07 Calycopis caulonia (Hewitson, 1877) X 07 Evenus latreillii (Hewitson, 1865) X 07 Parrhasius orgia (Hewitson, 1867) X 07 Rekoa palegon (Cramer, 1780) X 06

NYMPHALIDAE (S=42) Libytheinae (S=1) Libytheana carinenta (Cramer, 1777) X 08 Danainae (S=2) Danaus erippus (Cramer, 1775) X 08 Danaus gilipus (Cramer, 1775) X 08

Charaxinae (S=4) Memphis sp. X 08 Zaretys sp. X 09 Archaeoprepona demophoon (Hübner, [1814]) X 09 Prepona pylene Hewitson, [1854] X 09 Biblidinae (S=5) Biblis hyperia (Cramer, 1779) X 10 Diaethria candrena (Godart, 1824) X 10 Eunica eburnea Fruhstorfer, 1907 X 10 Haematera pyrame (Hübner, 1819) X 10 Hamadryas februa (Hübner, [1823]) X 10 Apaturinae (S=2) Doxocopa kallina (Staudinger, 1886) X 11 Doxocopa laurentia (Godart, 1824) X 11 Heliconiinae (S=7) Actinote carycina Jordan, 1913 X 12 Actinote mamita elena Hall, 1921 X 12 Actinote thalia pyrrha (Fabricius, 1775) X 12 Agraulis vanillae maculosa (Stichel, 1908) X 12 Dione juno juno (Cramer, 1779) X 13 Dryas iulia alcionea (Cramer, 1779) X 13 Heliconius eratho phyllis (Fabricius, 1775) X 13 Satyrinae (S=12) Blepolenis batea (Hübner, [1821]) X 13 Caligo martia (Godart, 1824) X X 14 Capronnieria galesus (Godart, 1824) X X 15 43

Catoblepia amphirhoe (Hübner, [1825]) X 14 Eryphanis reevesii (Doubleday, [1849]) X 14 Hermeuptychia sp. X X 15 Moneuptychia soter (Butler, 1877) X 15 Morpho epistrophus catenaria (Perry, 1811) X X 15 Opsiphanes invirae (Hübner, [1808]) X 15 Paryphthimoides eous (Butler, 1867) X X 15 Paryphthimoides poltys (Prittwitz, 1824) X 15 Yphthimoides celmis (Godart, 1824) X X 15 Nymphalinae (S=9) Anartia amathea roeselia (Eschscholtz, 1821) X 16 Hypanartia bella (Fabricius, 1793) X 16 Hypanartia lethe (Fabricius, 1793) X 16 Junonia evarete (Cramer, 1779) X 17 Ortilia ithra (W. F. Kirby, 1900) X 17 Ortilia orthia (Hewitson, 1864) X 17 Tegosa claudina (Eschscholtz, 1821) X 17 Tegosa orobia (Hewitson, 1864) X 17 Vanessa braziliensis (Moore, 1883) X 16

PAPILIONIDAE (S=5) Papilioninae (S=5) Battus polydamas (Linnaeus, 1758) X 18 Heraclides anchisiades capys (Hübner, 1809) X 18 Heraclides astyalus (Godart, 1819) X 18 Heraclides hectorides (Esper, 1794) X 19 Heraclides thoas brasiliensis (Rothschild & Jordan, 1906) X 19

PIERIDAE (S=9) Coliadinae (S=6) Colias lesbia lesbia (Fabricius, 1775) X 20 Eurema albula sinoe (Godart, 1819) X 20 Eurema deva deva (Doubleday, 1847) X 20 Phoebis neocypris (Hübner, 1823) X 20 Phoebis philea (Linnaeus, 1763) X 20 Rhabdodryas trite banksi (Breyer, 1939) X 21 Pierinae (S=3) Hesperocharis paranensis paranensis Schaus, 1898 X 21 Pereute antodyca (Boisduval, 1836) X 21 Theochila maenacte (Boisduval, 1836) X 21

RIODINIDAE (S=3) Riodininae (S=3) Caria plutargus (Fabricius, 1793) X 07 Emesis mandana (Cramer, 1780) X 07 Riodina lysippoides Berg, 1882 X 07

4 Conclusões

São registradas 100 espécies distribuídas em seis famílias de borboletas para o Horto Botânico Irmão Teodoro Luis (HBITL), Unidade de Preservação Federal Permanente localizada no Capão do Leão, Rio Grande do Sul. Nymphalidae é a família mais representativa, seguida de Hesperiidae, Pieridae, Lycaenidae, Papilionidae e Riodinidae. Ao todo são apresentadas 21 pranchas ilustradas. Este trabalho desempenha a função de guia para auxiliar na observação, estudo e monitoramento das borboletas da região, colaborando com profissionais e amadores. Também serve de subsídio para trabalhos de educação ambiental e para a conservação das borboletas e do seu habitat natural.

Considerações Finais

São relacionadas 154 espécies e seis famílias de borboletas para a Floresta Estacional Semidecidual e os Campos do Bioma Pampa no Sudeste do Rio Grande do Sul. Quatro espécies são novos registros para a região. As três áreas estudadas foram semelhantes em relação à diversidade, porém apresentaram diferenças interessantes quanto à composição, riqueza e abundância, o que deve ser atribuído a características intrínsecas de cada ambiente. No Rio Grande do Sul, apesar do conhecimento sobre a riqueza e a composição de borboletas em diferentes ambientes estarem bastante avançados, restam importantes lacunas a serem investigadas, sobretudo relacionadas à diversidade. Além de trabalhar nesta problemática, o presente estudo é um dos pioneiros em apresentar um guia ilustrado com espécies de borboletas características do Estado. Porém, quando o assunto é conservação, fica evidente a necessidade de mais estudos na região.

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TESTON, J. A.; CORSEUIL, E. Nimphalideos (Lepidoptera, Nymphalidae) ocorrentes no Rio Grande do Sul, Brasil. Parte IV. Apaturinae e Charaxinae. Biociências, v, 16, n. 1, p. 28-32, 2008. TESTON, J. A.; CORSEUIL, E. Nimphalideos (Lepidoptera, Nymphalidae) ocorrentes no Rio Grande do Sul, Brasil. Parte V. Biblidinae e Limenitidinae. Biociências, v. 16, n. 1, p. 33-41, 2008. TESTON, J. A.; CORSEUIL, E. Nimphalideos (Lepidoptera, Nymphalidae) ocorrentes no Rio Grande do Sul, Brasil. Parte VI. Nymphalinae e Satyrinae. Biociências, v. 16, n. 1, p. 42-51, 2008. TESTON, J. A.; TOLEDO, K. G.; CORSEUIL, E. Ninfalídeos (Lepidoptera, Nymphalidae) ocorrentes no Rio Grande do Sul, Brasil. Parte III. Heliconiinae e Libytheinae. Biociências, v. 4, n. 2, p. 208-213, 2006. UEHARA-PRADO, M.; FREITAS, A. V. L.; FRANCINI, R. B.; BROWN, K. S. Guias das borboletas frugívoras da Reserva Estadual do Morro Grande e região de Caucaia do Alto, Cotia (São Paulo). Biota Neotropica, v. 4, n. 1, p. 1-25, 2004. VELOSO, H. P.; RANGEL FILHO, A. L. R.; LIMA, J. C. A. Classificação da vegetação brasileira, adaptada a um sistema universal. 1.ed. Rio de Janeiro: IBGE, 1991. 124 p. WAHLBERG, N.; LENEVEU, J.; KODANDARAMAIAH, U.; PEÑA, C.; NYLIN, S.; FREITAS, A. V. L.; BROWER, A. V. Z. Nymphalid butterflies diversify following near demise at the Cretaceous/Tertiary boundary. Proceedings of the Royal Society B, v. 276, p. 4295-4302, 2009. WEYMER, Gustav. Exotische Lepidopteren. VII. Beitrag zur Lepidopterenfauna von Rio Grande do Sul. Stettiner entomologische Zeitung, v. 55, n. 10, p. 311-333, 1894.

Apêndice

Apêndice A – Mapa com a localização e imagens de satélite das áreas de estudo.

A2 A3 Figura 1 – Localização aproximada dos municípios do Capão do Leão e Morro Redondo no mapa do estado do Rio Grande do Sul e imagens de satélite das áreas amostradas na Floresta Estacional Semidecidual e nos Campos do Bioma Pampa no Extremo Sul do Brasil, entre outubro de 2012 a junho de 2013. (A1) área um, (A2) área dois e (A3) área três.

Apêndice B – Fotografias das áreas de estudo.

A3 Figura 2 – Imagens das áreas amostradas na Floresta Estacional Semidecidual e nos Campos do Bioma Pampa no Extremo Sul do Brasil, entre outubro de 2012 a junho de 2013. (A1) área um, (A2) área dois e (A3) área três.

Apêndice C – Guia das Borboletas (Lepidoptera: Hesperioidea e Papilionoidea) do Horto Botânico Irmão Teodoro Luis, Rio Grande do Sul, Brasil

Hesperiidae Hesperiinae

2cm 2cm Ancyloxypha nitedula (Burmeister, 1878) Callimormus rivera (Plötz, 1882)

2,7cm 2,5cm Conga chydaea (A. Butler, 1877) Conga iheringii (Mabille, 1891)

2,3cm 2,8cm Conga zela (Plötz, 1883) Cymaenes gisca Evans, 1955

2,5cm Cymaenes tripunctus theogenis (Capronnier, 1874)

2,8cm Hylephila phyleus phyleus (Drury, 1773)

Prancha 01 - Hesperiidae (Hesperiinae) do Horto Botânico Irmão Teodoro Luis, Capão do Leão, Rio Grande do Sul. 57

4,1cm Nyctelius nyctelius nyctelius (Latreille, 1824)

3,5cm Panoquina sp.

5,5cm Perichares aurina Evans, 1955

2,7cm Polites vibex catilina (Plötz, 1886)

2,5cm Wallengrenia premnas (Wallengren, 1860)

Prancha 02 - Hesperiidae (Hesperiinae) do Horto Botânico Irmão Teodoro Luis, Capão do Leão, Rio Grande do Sul. 58

Pyrginae

4cm Achlyodes mithridates thraso (Hübner, 1807)

5,6cm Achlyodes busirus rioja Evans, 1953

3,1cm 3cm Antigonus liborius areta Evans, 1953 Carrhenes canescens pallida Röber, 1925

3,7cm 2,8cm Gorgythion begga begga (Prittwitz, 1868) Gorgythion beggina escalophoides Evans, 1953

2,3cm 2,5cm Pyrgus orcynoides (Giacomelli, 1928) Pyrgus orcus (Stoll, 1780)

Prancha 03 - Hesperiidae (Pyrginae) do Horto Botânico Irmão Teodoro Luis, Capão do Leão, Rio Grande do Sul. 59

3,2cm 2,9cm

Heliopetes arsalte (Linnaeus, 1758) Xenophanes tryxus (Stoll, 1780)

2,5cm 3cm Heliopetes omrina (Butler, 1870) Heliopetes laviana (Hewitson, 1868)

3,5cm Autochton integrifascia (Mabilde, 1891)

5cm Astraptes elorus (Hewitson, 1867)

5,5cm Epargyreus tmolis (Burmeister, 1875)

Prancha 04 - Hesperiidae (Pyrginae) do Horto Botânico Irmão Teodoro Luis, Capão do Leão, Rio Grande do Sul. 60

5,5cm Urbanus albimargo (Mabilde, 1876)

4,1cm Urbanus dorantes dorantes (Stoll, 1790)

4cm Urbanus simplicius (Stoll, 1790)

4,5cm Urbanus teleus (Hübner, 1821)

Prancha 05 - Hesperiidae (Pyrginae) do Horto Botânico Irmão Teodoro Luis, Capão do Leão, Rio Grande do Sul. 61

Pyrrhopyginae

3,5cm Myscelus amystis epigona (Hewitson, 1867)

4,4cm Mysoria barcastus barta Evans, 1951

5cm Sarbia damippe Mabilde & Boullet, 1908

Lycaenidae Theclinae

2,2cm 2,6cm Arawacus meliboeus (Fabricius, 1793) Rekoa palegon (Cramer, 1780)

Prancha 06 - Hesperiidae (Pyrrhopyginae) e Lycaenidae (Theclinae) do Horto Botânico Irmão Teodoro Luis, Capão do Leão, Rio Grande do Sul. 62

2,3cm 2,9cm Calycopis caulonia (Hewitson,1877) Parrhasius orgia (Hewitson, 1867)

4cm 3,6cm Evenus latreilii (Hewitson, 1865)

3,4cm Atlides cosa (Hewitson, 1867) Riodinidae Riodininae

2,9cm 3cm Caria plutargus (Fabricius, 1793) Emesis mandana (Cramer, 1780)

2,2cm Riodina lysippoides Berg, 1882

Prancha 07 - Lycaenidae (Theclinae) e Riodinidae (Riodininae) do Horto Botânico Irmão Teodoro Luis, Capão do Leão, Rio Grande do Sul. 63

Nymphalidae Libytheinae

4,7cm Libytheana carinenta (Cramer, 1777) Danainae

9,2cm Danaus erippus (Cramer, 1775)

7cm Danaus gilipus (Cramer, 1775) Charaxinae

5,4cm Memphis sp.

Prancha 08 - Nymphalidae (Libytheinae,Danainae e Charaxinae) do Horto Botânico Irmão Teodoro Luis, Capão do Leão, Rio Grande do Sul. 64

7,3cm

5,8cm Zaretys sp.

9,7cm Archaeoprepona demophoon (Hübner, [1814])

10,3cm Prepona pylene Hewitson, [1854]

Prancha 09 - Nymphalidae (Charaxinae) do Horto Botânico Irmão Teodoro Luis, Capão do Leão, Rio Grande do Sul.

Biblidinae

3,5cm 3,4cm Diaethria candrena (Godart, 1824) Haematera pyrame (Hübner, 1819)

5,5cm Biblis hyperia (Cramer, 1779)

4,9cm Eunica eburnea Fruhstorfer, 1907

5,7cm Hamadryas februa (Hübner, [1823])

Prancha 10 - Nymphalidae (Biblidinae) do Horto Botânico Irmão Teodoro Luis, Capão do Leão, Rio Grande do Sul. 66

Apaturinae

4,5cm

4,2cm Doxocopa kallina (Staudinger, 1886)

5cm

4,5cm Doxocopa laurentia (Godart, 1824)

Prancha 11 - Nymphalidae (Apaturinae) do Horto Botânico Irmão Teodoro Luis, Capão do Leão, Rio Grande do Sul. 67

Heliconiinae

4,8cm Actinote carycina Jordan, 1913

5,4cm Actinote thalia pyrrha (Fabricius, 1775)

6,2cm Actinote mamita elena Hall, 1921

6cm Agraulis vanillae maculosa (Stichel, 1908)

Prancha 12 - Nymphalidae (Heliconiinae) do Horto Botânico Irmão Teodoro Luis, Capão do Leão, Rio Grande do Sul. 68

6,5cm Dione juno juno (Cramer, 1779)

8,2cm Dryas iulia alcionea (Cramer, 1779)

7cm Heliconius eratho phyllis (Fabricius, 1775)

Satyrinae

7,5cm Blepolenis batea (Hübner, [1821])

Prancha 13 - Nymphalidae (Heliconiinae e Satyrinae) do Horto Botânico Irmão Teodoro Luis, Capão do Leão, Rio Grande do Sul. 69

10,2cm Caligo martia (Godart, 1824)

8,5cm Catoblepia amphirhoe (Hübner, [1825])

8,5cm

8,2cm Eryphanis reevesii (Doubleday, [1849])

Prancha 14 - Nymphalidae (Satyrinae) do Horto Botânico Irmão Teodoro Luis, Capão do Leão, Rio Grande do Sul. 70

9,5cm Morpho epistrophus catenaria (Perry, 1811)

8,8cm Opsiphanes invirae (Hübner, [1808])

3,2cm 3cm Capronnieria galesus (Godart, 1824) Hermeuptychia sp.

3,5cm 3,2cm Moneuptychia soter (Butler, 1877) Paryphthimoides eous (Butler, 1867)

3cm 3cm Paryphthimoides poltys (Prittwitz, 1824) Yphthimoides celmis (Godart, 1824)

Prancha 15 - Nymphalidae (Satyrinae) do Horto Botânico Irmão Teodoro Luis, Capão do Leão, Rio Grande do Sul. 71

Nymphalinae

5cm Anartia amathea roeselia (Eschscholtz, 1821)

4,6cm Hypanartia bella (Fabricius, 1793)

4,5cm Hypanartia lethe (Fabricius, 1793)

4,4cm Vanessa braziliensis (Moore, 1883)

Prancha 16 - Nymphalidae (Nymphalinae) do Horto Botânico Irmão Teodoro Luis, Capão do Leão, Rio Grande do Sul.

5cm

4,5cm Junonia evarete (Cramer, 1779)

3,2cm 3cm Tegosa claudina (Eschscholtz, 1821) Tegosa orobia (Hewitson, 1864)

3,6cm 3,5cm Ortilia ithra (W. F. Kirby, 1900) Ortilia orthia (Hewitson, 1864)

Prancha 17 - Nymphalidae (Nymphalinae) do Horto Botânico Irmão Teodoro Luis, Capão do Leão, Rio Grande do Sul. 73

Papilionidae Papilioninae

7,3cm Battus polydamas (Linnaeus, 1758)

9,5cm Heraclides anchisiades capys (Hübner, 1809)

9,2cm Heraclides astyalus (Godart, 1819)

Prancha 18 - Papilionidae (Papilioninae) do Horto Botânico Irmão Teodoro Luis, Capão do Leão, Rio Grande do Sul. 74

6,6cm

8,7cm Heraclides hectorides (Esper, 1794)

11,8cm Heraclides thoas brasiliensis (Rothschild & Jordan, 1906)

Prancha 19 - Papilionidae (Papilioninae) do Horto Botânico Irmão Teodoro Luis, Capão do Leão, Rio Grande do Sul.

Pieridae Coliadiniae

4,6cm Colias lesbia lesbia (Fabricius, 1775)

3,6cm 4,5cm Eurema albula sinoe (Godart, 1819) Eurema deva deva (Doubleday, 1847)

6,2cm Phoebis neocypris (Hübner, 1823)

6,7cm Phoebis philea (Linnaeus, 1763)

Prancha 20 - Pieridae (Coliadinae) do Horto Botânico Irmão Teodoro Luis, Capão do Leão, Rio Grande do Sul.

6cm Rhabdodryas trite banksi (Breyer, 1939) Pieridae Pierinae

3,8cm 4,3cm Hesperocharis p. paranensis Schaus, 1898 Theochila maenacte (Boisduval, 1836)

7cm

6cm Pereute antodyca (Boisduval, 1836)

Prancha 21 - Pieridae (Coliadinae e Pierinae) do Horto Botânico Irmão Teodoro Luis, Capão do Leão, Rio Grande do Sul.