Universidade Federal De Pernambuco Centro De Ciências Biológicas Mestrado Em Biologia Animal – Zoologia

Universidade Federal de Pernambuco Centro de Ciências Biológicas Mestrado em Biologia Animal – Zoologia

Ecologia alimentar de jovens de Albula vulpes na praia dos Carneiros, estuário inferior do Rio Formoso, PE.

Adriane Mendes Vieira Mota

Recife, fevereiro de 2008 Adriane Mendes Vieira Mota

Ecologia alimentar de jovens de Albula vulpes na praia dos Carneiros, estuário inferior do Rio Formoso, PE

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal - Zoologia da Universidade Federal de Pernambuco como parte dos requisitos para obtenção do título de Mestre em Biologia Animal – Zoologia, na área de Ciências Biológicas.

Orientador: Dr. José Roberto Botelho de Souza Co-orientadora: Dra. Maria Elisabeth de Araújo

Fevereiro de 2008

Mota, Adriane Mendes Vieira Ecologia alimentar de Albula vulpes na praia dos Carneiros estuário inferior do Rio Formoso, PE. / Adriane Mendes Vieira Mota. – Recife: O Autor, 2008.

81 folhas : il., fig. tab.

Dissertação (mestrado) – Universidade Federal de Pernambuco. CCB. Biologia Animal, 2008.

Inclui bibliografia.

1. Ecologia alimentar 2. Biologia Trófica – Albula vulpes 3. Peixes – Praia dos Carneiros. I. Título.

597 CDU (2.ed.) UFPE 597 CDD (22.ed.) CCB – 2008- 104

À minha família,

Minha avó Valmira Nóbrega Barbosa.

Meu avô João Vieira Lima. (in memorian)

Pelos grandes ensinamentos e exemplo de vida. A minha mãe, irmãos, tias e tios. Por serem responsáveis por tudo que sou hoje e compartilharem comigo os maiores momentos de minha vida.

“Coragem, coragem, se o que você quer é aquilo que pensa e faz, Coragem, coragem, eu sei que você pode mais” (Raul Seixas)

III Agradecimentos

Agradeço primeiramente ao meu orientador, José Roberto Botelho de Souza, o “Betinho”. Por acreditar em mim sempre. Por antes de tudo, ser um ótimo amigo e muito paciente em todos os momentos (inclusive nos de desespero). À sua esposa, a “Cris”, por agüentar todos os atrasos que causei a ele, e pelos domingos de trabalho. Agradeço também a minha co-orientadora, Maria Elisabeth de Araújo (Beth), pelos inúmeros puxões de orelhas carinhosos que sempre me deu e que tanto me ajudaram a chegar onde cheguei, aqui! A minha família que soube compreender todas as minhas ausências nos aniversários, Natal, Ano Novo, Carnaval e etc... Sem vocês não sou ninguém. Minha mãe Vanilda Mendes Vieira e meus irmãos Thiago e Gabriel (agora diga que você não tem mais irmã). Minhas mães de coração, minhas tias lindas! Tios, primos e primas inclusos... Ao meu companheiro de vida, Airton Torres Carvalho, por tudo e por nada, simplesmente por existir! Ao meu sogro, sogra e cunhadas, pelo carinho sempre presente e por me aceitarem tão bem em suas vidas!!! A turma da Biologia Animal, meus amigos de risos e dores. Pessoas tão especiais que tive oportunidade de conhecer neste curso. E a Marcela Sátyro, minha amiga-irmã “taxinha”, que mesmo sem saber, tivemos oportunidade de nos revermos e fortalecer os laços. Ananias e Tadeu, sobrevivemos bem a mais dois anos juntos, né?! Difícil vai ser separar...Obrigada à secretária de nosso curso, Ana Elisabeth, por sua eficiência e por todos os papeizinhos nos anéis pra não esquecer de nada. A FAMÍLIA LACMAR, que me recebeu de braços abertos e sem os quais não me imagino mais sem. Josivete, Maria, Eduardo, Hilquias, Selma, Glória, Paulo, Dani, Valdemar, Suzane e Day!!!! E todos os anexos que insistem ser Betinhos e Betinhas...Obrigada por manterem minha mente sã e normal... Acho que essas páginas não seriam nada se eu não agradecesse a algumas pessoas...pessoas sem as quais isto ou parte disto nunca estariam prontos: A Maria dos Prazeres e Paulo Bonifácio pela ajuda com os poliquetas, pela paciência em responder toda vez que perguntava o nome de alguma coisa. Aislan Galdino da Cunha, pela identificação dos crustáceos e todas as boas conversas e incentivos.

IV Jesser Fidelis de Souza Filho, pela identificação dos anfípodas. A você e a Val por agüentarem minhas inúmeras ligações. Ao meu irmão plêto, Pedro Augusto Mendes de Castro Melo, pela identificação dos copépodas, e mais que isso, por ser meu amigo. Gabi, eu não esqueci de você, obrigada por estes anos de alegria também. À todo o Laboratório De Zooplâncton, prof. Sigrid, Lúcia Gusmão, Fernando Porto, Andréa, Valdylene, Diana, Gabi, Relva e principalmente Tâmara de Almeida e Silva, por junto com Pedro ver meus copépodas. Ao Laboratório de Química do Depto. de Oceanografia, na figura de Manoel Flores, Iara, Keila, entre outros... Por todos os aperreios pré e pós coletas que dei a vocês. Obrigado pela ajuda! Um agradecimento super especial ao Lula, Danilo e Davi em nome de todo o Arikinbar da praia dos Carneiros. Por todo o apoio logístico, boas conversas e pelos momentos maravilhosos que foram estar neste oásis!!! Sem vocês esse trabalho não poderia ter sido feito. Aos que participaram das coletas e puderam sentir um pouco do “peso da rede” ou da chuva de madrugada: Airton mais uma vez, Mariana Chaves Ramalho (Mari Surta), Clayton Fernandes e seu Batmóvel, meu irmão Gabriel, Marcelinha, Lula (Lapa!), Lis, Nicole, Vlad, Cláudio Cabelo e Rodrigo por todo o carinho, companhia e bom humor mesmo trabalhando na chuva. Foi bom dividirmos todas as experiências. Aos meus “ori”, Beth e Betinho pela ida na coleta, e a Andréa Paiva pela ajuda no início. Aos amigos que mesmo não estando citados, participaram de minha vida, um pedacinho de tudo isto é de vocês também. Obrigada à DEUS, por me dar forças incondicionais durante mais esta jornada...

V Sumário

Página Dedicatória II

Agradecimentos VI

Lista de Figuras VII

Lista de Tabelas VIII

Resumo IX

Abstract X

1. Introdução 1

2. Fundamentação Teórica 3

2.1. Estudos de ecologia alimentar e metodologias mais utilizadas 3

2.2. Albula vulpes: posição taxonômica e ecologia 9

2.2.1. Alimentação, morfologia digestiva e ecologia alimentar de Albula vulpes 15

3. Justificativa 16

4. Objetivos 17

3.1. Objetivo Geral 17

3.1.1. Objetivos específicos 17

5. Metodologia 18

5.1. Descrição da Área de Estudo 18

5.2. Coleta de Albula vulpes 20

5.3. Conteúdo estomacal 20

5.4 Dados químicos, granulometria e teor de matéria orgânica 24

5.5. Análise dos dados 25

6. Resultados 26

6.1 Captura e morfometria 26

VI 6.2. Conteúdo estomacal 30

6.2.1 Riqueza e diversidade dos itens encontrados 40

6.3 Dados abióticos 43

7. Discussão 45

8. Conclusões 55

9. Referências bibliográficas 56

VII Lista de Figuras Página Figura 1 - Mapa de ocorrência de Albula vulpes (Fonte: Froese & Pauly, 2007). 11 Figura 2 - Imagem de Raio-X de Albula vulpes, possibilitando observar raios das nadadeiras e vértebras (Fonte: Froese & Pauly, 2007). 12 Figura 3 - Exemplar de Albula vulpes coletado na praia de Carneiros, Tamandaré, Pernambuco. 12 Figura 4 – Mapa de localização da praia de Carneiros, Tamandaré (PE) 18 Figura 5 - Pontos de coleta na praia de carneiros. Em vermelho a área amostrada, em azul as sub áreas das coletas de dados abióticos. (Fonte: Google Earth) 19 Figura 6 - Média e desvio padrão de captura por arrasto de Albula vulpes na praia de Carneiros de dezembro de 2006 a novembro de 2007. 26 Figura 7 - Relação massa-comprimento (CT= 0,0063* Massa3,104) dos indivíduos de Albula vulpes capturados na praia de Carneiros, de dezembro de 2006 a Novembro de 2007. 27 Figura 8 - Histograma de freqüência-comprimento de A. vulpes no estuário inferior do Rio Formoso de dezembro de 2006 a novembro de 2007. 29 Figura 09 - Distribuição dos comprimentos médios totais por meses de amostragem e período de captura em Carneiros (PE). Estão apresentadas as médias, desvio padrão e abundâncias (Kruskal-Wallis, H=29,14, p<0,05). 30 Figura 10 - Situação de repleção dos intestinos dos 253 indivíduos de A. vulpes coletados de dezembro de 2006 a novembro de 2007 na praia de Carneiros. 31 Figura 11 - Situação de dilatação intestinal dos 253 indivíduos de A. vulpes coletados de dezembro de 2006 a novembro de 2007 na praia de Carneiros. 31 Figura 12 – Número de estômagos por classe de repleção em relação ao nível de digestão dos itens encontrados em estômagos de Albula vulpes de dezembro de 2006 a novembro de 2007. 32 Figura 13 - Situação de repleção estomacal dos 253 estômagos analisados de A. vulpes coletados de dezembro de 2006 a novembro de 2007. 33 Figura 14 - Volume dos grandes grupos de presas e outros conteúdos, amostrados em estômagos de Albula vulpes coletados na Praia dos Carneiros, Tamandaré, PE de dezembro de 2006 a novembro de 2007. 34 Figura 15 - Representação gráfica da dieta de Albula vulpes coletados na praia dos Carneiro de dezembro de 2006 a novembro de 2007, segundo Costello (1990). 35 Figura 16 - Principais crustáceos encontrados no conteúdo estomacal de A. vulpes na praia dos Carneiros de dezembro de 2006 a novembro de 2007. 39 Figura 17 - Principais poliquetas encontrados em conteúdo estomacal de A. vulpes na praia dos Carneiros de dezembro de 2006 a novembro de 2007. 40 Figura 18 - Média do número de itens alimentares, por indivíduo, em estômagos de A. vulpes coletados na praia dos Carneiros de dezembro de 2006 a novembro de 2007. Barra vertical corresponde a 95% do intervalo de confiança. 41 Figura 19 - Figura 20 – Número de presas por indivíduo nos períodos diurnos e noturnos, para A. vulpes capturados de dezembro de 2006 a novembro de 2007 na praia dos Carneiros. Barra vertical corresponde a 95% do intervalo de confiança. 42 Figura 20 – Variação do número de itens alimentares por indivíduo, equitabilidade (J`) 43

VIII e diversidade (Shanon-Winer – H`) por coleta de A. vulpes na praia de Carneiros de dezembro de 2006 a novembro de 2007. Barra vertical corresponde ao desvio padrão.

IX Lista de Tabelas Página Tabela 01 - Categorias dos itens alimentares encontrados nos estômagos de Albula vulpes na praia dos Carneiros de dezembro de 2006 a novembro de 2007. 21 Tabela 02 - Classificação dos itens segundo sua importância de ocorrência, segundo Albertine-Berhaut, 1973 22 Tabela 03 - Condição de repleção estomacal de acordo com ocupação no estômago, modificada de Lunardon-Branco (2000). 23 Tabela 04 - Distribuição de exemplares de Albula vulpes na praia de Carneiros de dezembro de 2006 a novembro de 2007. CPUE= número médio de indivíduos por arrasto 26 Tabela 05 - Relação entre as características morfométricas de Albula vulpes capturados na praia de Carneiros de dezembro de 2006 a novembro de 2007. 27 Tabela 06 - Valores do Índice Alimentar de Kawakami & Vazzoler (1980) para Albula vulpes coletados na praia dos Carneiros de dezembro de 2006 a novembro de 2007. 35 Tabela 07 - Conteúdo estomacal de A. vulpes coletados de dezembro de 2006 a novembro de 2007 na praia dos Carneiros. Legenda: NEI (número de estômagos em que o item foi presente), NE (número total do item encontrado nos estômagos), %FO (freqüência de ocorrência), %N (porcentagem numérica), %V (porcentagem volumétrica) e IRI (índice de importância relativa de Pinkas et al., 1971). 36 Tabela 08 - Médias de temperatura, Salinidade, Oxigênio dissolvido e pH da água. Valores máximos e mínimos da variação anual da praia dos Carneiros no período de dezembro de 2006 a Novembro de 2007. 43

X Resumo

Uma das ferramentas mais importantes para se conhecer as características da alimentação em peixes, como diversidade, tamanho e periodicidade da alimentação, assim como fazer inferências sobre as estratégias alimentares e relações tróficas, é a análise de conteúdo estomacal. Albula vulpes (Albulidae) é uma duas espécies do gênero registradas para o Brasil. Ela é considerada um dos peixes mais importantes da pesca esportiva em países da América Central e do Norte. No Brasil, exemplares de pequeno e médio porte são comuns em arrastos costeiro. Para conhecer aspectos da biologia trófica desta espécie, foram realizadas coletas bimestrais na praia dos Carneiros (PE). Utilizou-se arrasto de fundo paras coletas, que ocorreram de dezembro de 2006 a novembro de 2007 nas máres enchentes e na lua Nova. Em cada coleta foram realizados 40 arrastos (10 diurnos, 10 noturnos e a réplica), análise química da água, granulometria e teor de matéria orgânica. Os peixes foram analisados morfometricamente. Ao todo, foram realizados 239 arrastos e coletados 350 exemplares e a relação massa- comprimento com melhor ajuste foi a potencial onde o comprimento explicou 96% da variação dos dados de massa. O comprimento dos indivíduos variou entre 4,05 cm e 29,77 cm. Os indivíduos capturados à noite foram significativamente maiores que os capturados durante o dia. 243 exemplares foram analisados quanto ao conteúdo estomacal, através do grau de digestão e repleção, e foram usadas as freqüência de ocorrência, numérica, volumétrica e importância dos itens. Foram ainda extraídos os índices alimentar, de importância relativa e a diversidade e equitabilidade dos itens encontrados. Quanto à repleção, 13% dos estômagos analisados estavam cheios, permitindo assim, uma melhor identificação dos organismos encontrados. Foram identificados 3.283 organismos distribuídos em 13 espécies, e 04 filos. Os crustáceos e poliquetas foram os itens principais de alimentação para Albula vulpes na praia de Carneiros. Os resultados mostraram, ainda, que A. vulpes não tem preferência de horário na alimentação e parece ser oportunista, comendo uma grande diversidade de organismos epibentônicos. A diversidade de itens variou durante o ano e setembro apresentou a maior diversidade, provavelmente devido a maior hidrodinâmica local. Conclui-se que A. vulpes é residente na praia de Carneiros, com pico de recrutamento no período de estiagem. Além disso, é carnívoro epibentônico, alimentando-se oportunamente durante todo o dia de crustáceos e poliquetas.

Palavras chaves: Pisces, conteúdo estomacal, crustáceos e poliquetas

XI Abstract

The analysis of gut content in fishes is a strategy to understand the characteristics of feeding habits and the trophic relationships of the target species, as diversity and variability. Albula vulpes (Albulidae) is one of the two species of this genus registered in Brazil. It is one of the most important items of sportive fisheries of Central and North America. Specimens of small and median sizes are common on shallow seine net fisheries in Brazil. To understand the feeding aspects of A. vulpes, on estuarine sand flat, we collected the fishes every two months, on Praia dos Carneiros, with a seine net, from December 2006 to November 2007, in raising new Moon spring tides. We made 40 trawling (10 at night, 10 during the day) in two days. The parameters of water and sediment were measured. It was sampled 350 individuals of A. vulpes in 239 trawling. The mass-length relationship was potential, where the length explained 96% of the mass variation. The individuals measured from 4.05 to 29.77 cm. The organisms collected at night were larger. We analyzed the gut content of 243 animals, measuring de replenishment and freshness degrees of each stomach, and the frequency and occurrence of the content. Only 13% of the stomachs were full, allowing a better food’s identification. We identified 3,283 organisms, of 13 species and four Phyla. The crustaceans and polychaetes were the most abundant items in the stomachs of A. vulpes. This species seems be opportunistic feeding on epibenthic organisms, without preference of food or time. The highest diversity of food itens was found in September, that presented a higher hydrodynamics. The conclusions that A. vulpes is resident on the beach of Carneiros, with peak recruitment in the period of drought. Moreover, is epibentic carnivorous, feeding is due throughout the day, crustaceans and polychaetes.

XII 1. INTRODUÇÃO

As interações tróficas em um ecossistema incluem a produção de matéria orgânica, o consumo, a decomposição e as relações energéticas entre os organismos envolvidos (Gross & Gross, 1996). Os produtores primários, os organismos autotróficos, constituem o primeiro nível trófico da teia alimentar. São consumidos pelos herbívoros que, por sua vez, servem de alimento aos carnívoros. A cada nível, a energia é perdida e os detritos são liberados na água. Esses detritos sustentam um outro grupo complexo de organismos, os detritívoros (Day et al., 1989; Neumann-Leitão, 2000; Schwamborn, 2000). A cadeia principal e a detritívora têm origem no plâncton ou nos bentos e ambas conectam vários grupos de organismos (Day et al., 1989). Os peixes exibem variados hábitos alimentares. A maioria dos demersais é representada pelos carnívoros de segunda ordem, que se alimentam principalmente de invertebrados bentônicos constituintes da meio e macrofauna (Almeida et al., 1997). A abundância das populações íctias pode ser regulada pelos hábitos alimentares das espécies envolvidas. A posição das espécies, em cada nível da cadeia trófica, reflete-se na variação dos parâmetros populacionais: tamanho, longevidade e reprodução (Fonteles-Filho, 1989). Deste modo, os estudos relacionados ao hábito alimentar são de extrema importância para que se possa compreender o fluxo energético nos ecossistemas e as relações ecológicas entre os organismos. Através destes, torna-se possível elaborar modelos preditivos para manejo, conservação ou exploração racional nos ecossistemas (Almeida et al., 1997; Saucedo 2000, Ayala-Pérez et al., 2003; Díaz - Ruiz et al., 2004). O estudo sobre alimentação de peixes, através do conteúdo estomacal, possibilita revelar aspectos sobre a biologia e as interações tróficas que ocorrem entre esses organismos e suas presas. Esses estudos mostram a estreita relação entre a qualidade dos itens, quantidade, disponibilidade, distribuição e abundância (Kawakami & Amaral, 1983). Pode-se ainda inferir sobre o processo de transferência de energia, e reconhecer possíveis alterações causadas por ações antrópicas (Lowe-MacConnel, 1999). Fornecem ainda, subsídios para um melhor entendimento das relações entre a ictiofauna e os demais organismos da comunidade (Costa et al., 1987). Essa ferramenta é essencial na definição de estratégias para o manejo sustentável dos ecossistemas (Hahm & Delariva, 2003), no entendimento dos processos biológicos e para a tentativa de uma exploração racional dos estoques pesqueiros (Amaral & Migotto, 1980).

1 Existem diversos métodos eficientes para uma análise de conteúdo estomacal. Entretanto não existe num único método que verifique todas as importâncias dos itens alimentares (Berg, 1979, Hyslop, 1980 e Braga, 1999). A escolha do método a ser adotado deve visar não apenas os objetivos e hipóteses, mas também as características próprias da espécie-alvo, tais como morfologia bucal e preferência alimentar. Por conseguinte, o presente trabalho apresenta uma fundação teórica baseada nas metodologias para conteúdo estomacal e na espécie-alvo trabalhada, especialmente no que diz respeito a caracteres alimentares.

2 2. FUNDAMENTAÇÃO TEÓRICA 2.1. Estudos de ecologia alimentar e metodologias mais utilizadas

Estudos de ecologia alimentar são necessários para o entendimento da teia trófica, do fluxo energético nos ecossistemas e das relações ecológicas entre os organismos (e.g. Almeida et al, 1997; Saucedo, 2000; Ayala-Pérez et al., 2003; Díaz- Ruiz et al., 2004). Os dois aspectos mais importantes da ecologia alimentar são o hábito e a posição que uma dada espécie ocupa no ciclo trófico (Sedberry, 1983). Estes aspectos são fundamentais para o entendimento do papel funcional de cada espécie no seu ambiente, além de servir de base para uma exploração racional de um estoque de valor econômico (Almeida et al, 1997; Rojas 1997 a, b). A seleção de uma espécie ou de um tamanho particular de presas por um predador, repercute em toda a estrutura da comunidade, mesmo quando, a pressão de predação não é muito alta (Moreno & Zamorano, 1980). Diversos fatores influenciam esta relação: o tamanho da presa e do predador (Dodson, 1970), o grau de mobilidade da presa e sua visibilidade (Moore & Moore, 1976), a abundância da presa no ambiente (Ivlev, 1961) e fatores intrínsecos do predador, tais como: o grau de fome, ritmos circadianos, campo de visão, mobilidade, experiência e os ritmos biológicos anuais que são influenciados por fatores fisiológicos (Curio, 1976). O estudo de conteúdo estomacal é uma maneira comum de investigação do papel dos alimentos na comunidade biológica (Hyslop, 1980). As informações a partir desses estudos são aplicáveis em vários campos de pesquisa, tais como a ecologia trófica, dinâmica de populações e da biologia pesqueira (Namora, 2003). Existem diversos métodos para a análise do conteúdo estomacal dos peixes, no entanto, descrever e quantificar os itens alimentares são tarefas que nem sempre se associam harmonicamente (Braga, 1999). A descrição dos recursos alimentares depende da capacidade do analista em reconhecer os itens, estejam eles íntegros ou fragmentados (Braga, 1999). O método escolhido deve ser aquele que permita melhor compreender o espectro alimentar da espécie alvo (Berg, 1979). Entre todas as metodologias para estudo de conteúdo estomacal em peixes, há poucos critérios para avaliar a mais conveniente, uma vez que todas possuem vantagens e desvantagens (Hahm & Delariva, 2003). Para se escolher uma determinada metodologia, deve-se observar quais seus objetivos e hipóteses, pois cada método avalia um aspecto da dieta.

3 A retirada do conteúdo pode ser realizada com o animal vivo, por regurgitação. Essa retirada faz-se com uso prévio de anestésicos e pinças, onde é repetido pelo menos 5 vezes, para esvaziamento do conteúdo. Usam-se também seringas para bombear água e retirar o conteúdo por regurgitação por excesso de água (Bake & Fraser, 1976; Wales, 1962; Uieda, 1994). Para uma análise de conteúdo estomacal com exemplares mortos, o pesquisador deve estar familiarizado com a anatomia interna do peixe, fazer as medidas biométricas, sexagem, pesagem e após abertura os estômagos devem ser fixados em formol a 10% por 24 horas e preservados em álcool 70% (Zavala-Camin, 1996 e Fonteles-Filho 1989). Para evitar a continuidade da atuação das enzimas digestivas é preferível que opte-se por uma boa e rápida preservação pré-análise (Schwamborn, 2004), uma vez que os itens continuam no processo de degradação até a fixação. Para análise dos conteúdos propriamente ditos, as técnicas são divididas em quantitativas e qualitativas. As técnicas qualitativas constam da identificação dos organismos e da análise do grau de digestão, fator este que está intimamente ligado à identificação dos itens (Fonteles-Filho, 1989). Entre as técnicas quantitativas, há vários métodos e índices, e os mais empregados são: O índice de repleção (IR) estomacal consiste na análise da quantidade de alimento no estômago, expresso em porcentagem (Pillay, 1952; Jones, 1973; Uieda, 1994; e Namora, 2003). Pode-se verificar visualmente se o estômago encontra-se cheio, vazio ou com quantidades intermediárias de alimento (Pillay, 1952; Jones, 1973; Uieda, 1994; e Namora, 2003). Alguns autores utilizam o volume ou peso do conteúdo estomacal para estimar o índice de repleção do estômago (Hyslop, 1980), porém trata-se também de um método subjetivo, uma vez que não se tem o volume da capacidade total do estômago. Hureau (1969) tornou esse método menos subjetivo, atribuindo ao índice, valores e fórmula: IR = (Pce / Pt) * 100, onde Pce é o peso do conteúdo em gramas e Pt o peso total do peixe em gramas. Esse valor foi classificado em cinco categorias com escala de 25 %. Essa variação de divisões reflete-se em resultados diferentes, impossibilitando a comparação dos mesmos (Berg, 1979). O Método de Freqüência de Ocorrência (%FO) consiste na percentagem de estômagos contados com um determinado item. Por meio deste método obtém-se informação sobre seletividade e a amplitude do nicho ecológico, analisando a presença e conseqüentemente a ausência de determinado item alimentar no estômago (Hynes,

4 1950; Hyslop, 1980). É dado pela fórmula; %FO = (EA / E) x 100, sendo, EA = quantidade de estômagos com o item A, e E= número total de estômagos analisados. É um método simples e usual (Hyslop, 1980; Aranha, 1993), porém superestima a importância de itens freqüentes com baixa abundância. Nesse método, o “ótimo” é obtido quando todas as categorias de itens possuíssem uma biomassa similar e quantidades parecidas (Pillay, 1953; Berg, 1979; Uieda, 1994; Hahm & Delariva, 2003). O Método Numérico ou de Freqüência Numérica (%FN) consiste na contagem do número de organismos de cada categoria alimentar nos estômagos, expresso em percentagem. Estabelece a abundância relativa e analisa a disponibilidade dos recursos alimentares da região, e ainda permite estimativas sobre a seletividade ou a disponibilidade das espécies utilizadas como presas (Hynes, 1950; Hyslop, 1980; Uieda, 1994). É dado pela fórmula %FN = (na/N) x 100, onde na = número do item “a” amostrado e N = número total de itens amostrados. Esse método tem a desvantagem de superestimar itens com uma elevada abundância e com uma biomassa muito pequena. Segundo Hyslop (1980) este método é simples e apropriado principalmente quando os itens apresentam tamanhos similares e relativamente intactos, podendo classificá-los como unidades, e não se apresentam em grande quantidade (Hahm & Delariva, 2003). Em alguns casos sua aplicação é dificultada, pelo elevado grau de digestão, ou quando os itens alimentares se apresentam fragmentados (Pillay, 1952). Assim, alguns itens serão digeridos rapidamente (como os poliquetas), enquanto que presas com partes duras, como os crustáceos, permanecerão por mais tempo no estômago, dando a impressão de que o crustáceo é o alimento mais importante da dieta. O Método Volumétrico (%V) pode ser empregado de duas maneiras: estimativas diretas e indiretas. A estimativa direta consiste na verificação do deslocamento da coluna de água, em uma proveta graduada com certo volume de água conhecido (Hyslop, 1980; Uieda, 1994). O erro deste método consiste na água retida nos itens, que pode facilmente ser minimizado utilizando-se filtro de papel (Hyslop, 1980). É um método preciso para número de itens pequenos e itens de grande volume (Herrán, 1988). É dado pela fórmula %V = (va / Vt) x 100, onde va = volume do item “a” amostrado e Vt = volume total de itens amostrados. A análise volumétrica indireta é normalmente empregada quando há itens muito pequenos, onde comparam-se os itens com blocos de tamanhos já conhecidos (Pillay, 1952; Larimore, 1957; Uieda, 1994). O Método gravimétrico (%W) consiste em pesar cada item alimentar e posteriormente somar os pesos de cada categoria e dividir pelo peso total de estômagos.

5 O resultado é expresso em percentagem de cada item em função do peso total de alimento amostrado. É dado pela fórmula %W = (wa / Wt) x 100, onde wa = biomassa do item a amostrado e Wt = biomassa total de itens amostrados. Esse método pode ser aplicado em itens secos ou úmidos. Em estudos de análises de conteúdos estomacais, no qual muito material é coletado, o peso úmido é empregado, sendo mais conveniente. No entanto apresenta uma margem de erro maior (Hyslop, 1980). O peso seco permite uma análise com uma margem de erro menor, porém pode haver perda de material biológico na secagem, principalmente itens muito digeridos (Berg, 1970; Hyslop, 1980). Há ainda o Método dos Pontos. Esse método é utilizado quando existe muito material de conteúdos estomacais ou uma quantidade grande de estômagos para análise, os quais tornam os métodos numérico, volumétricos e gravimétricos demorados e impraticáveis (Swynnerton & Worthington, 1940; Hynes, 1950; Pillay 1952; Hyslop, 1980). Como as pontuações são atribuídas proporcionalmente ao volume ou peso dos estômagos, esse método torna-se subjetivo e é discutido positiva e negativamente por vários autores: Hyslop (1980), Prejs (1981) e Hynes (1950). Este método, descrito primeiramente por Uieda (1994) consiste em quantificar visualmente o conteúdo estomacal. Se o estômago está cheio, é designada uma pontuação, no caso máximo o ponto será de 100. As distintas frações do conteúdo estomacal também recebem pontuação, assim, no mesmo estômago, caso um item representar aproximadamente metade do alimento ingerido, ou seja, metade da massa total do conteúdo estomacal, o ponto será de 50. Assim analisam-se a repleção do estômago e a contribuição dos itens na massa total do conteúdo estomacal. É um método subjetivo muito usual e prático, principalmente para análises realizadas diretamente no campo (Uieda, 1994; Hahm & Delariva, 2003). Posteriormente foram adicionados a esta metodologia dados numéricos e gravimétricos, avaliados em campo de microscópio óptico pré-determinados em uma lâmina. Destes campos, 15 são escolhidos aleatoriamente e analisados, superestimando presas pequenas e supervalorizando as grandes, de acordo com o espaço que ocupam na lâmina. (Hahm & Delariva, 2003). Os diferentes métodos têm dado origem a métodos combinados, visto que a combinação de medidas qualitativas e quantitativas apresenta um resultado balanceado da importância dos itens alimentares na dieta (Liao et al., 2001). Muitos autores utilizam os métodos combinados como um terceiro ou quarto método, tais como: Mc Ecchran et al. (1976); Cortés & Gruber (1990); Ebert et al. (1991); Muto et al. (2001); Kyne & Bennett (2002); Bush (2003), e Morato et al. (2003). Sendo assim, esses

6 autores analisam em seus resultados e discussões os métodos simples separadamente e também o método que combina informações quantitativas e qualitativas. O Coeficiente Alimentar (Q) combina os métodos de Freqüência de Ocorrência e Gravimétrico, sendo expresso pela fórmula: Q = Cn x Cp, onde Cn = percentagem numérica de estômagos com um determinado item e Cp = percentagem de massa de um determinado item no estômago. Os alimentos são classificados em três grupos: Q maior que 200 = componentes preferenciais; Q entre 200 e 20 = alimentos secundários; e Q menor que 20 = alimento acidental ou ocasional (Hurreau, 1969). Pinkas et al. (1971) descreveu o Índice de Importância Relativa, na tentativa de encontrar a melhor forma de visualização dos alimentos principais e dos raros. Seu índice é uma combinação de três metodologias (numérica, volumétrica e freqüência), a ocorrência dos itens nos estômagos, número de vezes que os itens são encontrados e seu volume. Seu resultado é dado pela fórmula IRI = (%Ni + %Vi) X %Fi, onde %Ni = percentagem do número de itens contadas da categoria i, %Vi = percentagem do volume do item alimentar i e %Fi = percentagem da quantidade de estômagos com o item alimentar i. Este índice é fortemente influenciado pela categoria da presa. Cortés (1997) considera como a melhor forma de descrição da dieta; no entanto, depende muito da resolução taxonômica nas análises. Alguns autores adaptaram o método, como Hacunda (1981) e Cortés (1997) sendo matematicamente similares, porém uma fórmula propõe utilizar o peso dos itens alimentares, enquanto outra apenas transforma o valor obtido em percentagem, sendo o segundo o mais utilizado. O Índice Alimentar proposto por Kawakami & Vazzoler (1980) considera a freqüência que determinado item é consumido e seu volume, os aspectos mais importantes para avaliação do regime alimentar de peixes. Dado pela fórmula IAi = (Fi x Vi) / Σ (Fi x Vi), onde IA = índice alimentar, i = 1,2,... n = determinado ítem i alimentar, F = freqüência de ocorrência (%) de cada item e V = volume atribuído a cada i i item. Os pesquisadores Cortés & Gruber (1990) propuseram um novo índice, Índice de Importância Absoluta (AI), no qual foram combinados três métodos para estimar a importância do recurso alimentar. É dado pela fórmula AI = %FO + %FN + %W e RI = 100 Ai / Σ AI. Geralmente, os resultados de análises da dieta são apresentados em forma de tabela, incluindo um ou mais métodos combinados, no entanto, essa apresentação pode ocorrer de forma gráfica (Costello, 1990).

7 A representação gráfica é bastante utilizada, devido à sua facilidade de interpretação(Uieda, 1994). Costello (1990) propôs um método de análise gráfica em duas dimensões, utilizando a Freqüência de Ocorrência dos itens e uma mensuração, tal como peso ou volume. Cortés (1997), adaptou o método de Costello (1990), propondo um método em três dimensões, agrupando os métodos Freqüência de Ocorrência (%FO), Freqüência Numérica (%FN), e Gravimétrico (%W) ou Volumétrico (%V). Cada ponto no gráfico representa a percentagem de ocorrência e a abundância de cada categoria de item alimentar. Propõe uma fácil visualização, na análise gráfica, se o predador é generalista e/ou especialista de determinado item alimentar, se um item alimentar é raro ou dominante na dieta de determinada espécie. Braga (1999) descreveu outro método para as análises de conteúdos estomacais de peixes, o Grau de Preferência Alimentar (GPA). Une os métodos quantitativo e qualitativo. O Método GPA não considera o grau de digestão do item alimentar. Durante as análises são atribuídos valores de um a quatro para cada estômago. Estes valores são divididos entre os itens de acordo com sua ocorrência e abundância. Por fim os valores são somados, e divididos pelo número total de estômagos (Braga, 1999). O GPA requer na análise apenas estômagos cheios, a fim de uma padronização da abundância dos itens alimentares por estômago e no total, no que se refere aos graus atribuídos às categorias de abundância. É dado pela seguinte fórmula: GPA = Si/N, onde S= soma dos valores atribuídos, i = valores estimados de cada item e N= Número total de estômagos analisados. Entre os mais recentes, há o Índice de Importância (RI) de Horie & Tanaka (2000), o qual combina os métodos Freqüência de Ocorrência e o Gravimétrico (Hyslop, 1980), dado pela fórmula IR = %FO x %W, onde %FO = freqüência de ocorrência e %W= freqüência volumétrica Para uma eficiente análise de conteúdo estomacal, é necessário levar em conta as vantagens e desvantagens de cada método, na tentativa de minimizar os erros. É indicada a utilização de pelo menos um método qualitativo e outro quantitativo, como é visto em todos os métodos combinados, apresentando um resultado balanceado, por reunir diferentes aspectos da alimentação dos peixes. Os métodos apresentados possuem vantagens e desvantagens, não existindo num único método, a melhor análise de conteúdo estomacal que verifique todas as importâncias dos itens alimentares.

8 2.2. Albula vulpes: posição taxonômica e ecologia A ordem Albuliformes consta de duas subordens: Albuloidei e Notacanthidei. A subordem Notacanthidei com duas famílias: Halosauridae, com quinze espécies divididas em três gêneros: Halossaurus, Halossauropis e Aldrovandia, e Notacanthidae, com onze espécies divididas em três gêneros: Lipogenys, Notacathus e Polyacanthonotus. Estas duas famílias têm ocorrência distribuída pelo globo, habitando profundidades dos 125 a 2560 metros (Nelson, 1994). A subordem Albuloidei possui apenas uma família, Albulidae, composta por dois gêneros, Pterothrissus e Albula. O gênero Pterothrissus contém duas espécies: Pterothrissus gissu (Hilgendorf, 1877) e Pterothrissus belloci (Cadenat, 1937), que ocorrem respectivamente no Noroeste do Pacífico, precisamente Japão, China e Rússia (Masuda et al., 1984; Zhang, 2001; Novikov et al., 2002) e no Leste do Atlântico, na costa africana (Smith, 1986; Whitehead, 1990). A família é caracterizada por sua boca pequena e inferior, rosto cônico projetado por cima da boca, nadadeiras sem espinhos e corpo roliço (Roman, 1977). O gênero Albula possui seis espécies: Albula argentea (Schneider, 1801), Albula neoguinaica Valenciennes, 1847 e Albula glossodonta (Forsskal, 1775) para o Indo-Pacífico, Albula forsteri Valenciennes, 1847 para o Pacífico Ocidental e Mar do Sul da China, Albula nemoptera (Fowler, 1911) para o Atlântico Ocidental (Grandes Antilhas, Panamá ao Brasil e registros na Flórida) e Albula vulpes (Linnaeus, 1758) de ampla distribuição circuntropical em mares quentes do Pacífico Oriental, Atlântico Ocidental e Noroeste do Atlântico (Figueiredo & Menezes, 1978; Shaklee & Tamaru, 1981; Eschmeyer et al.., 1983; Scott & Scott, 1988; Smith, 1997). Destas seis espécies de Albulidae, duas são registradas para o Brasil, A. vulpes e A. nemoptera, sendo esta última documentada pela primeira vez por fotografia em 1971 em São Paulo e em 2002 na Bahia, com a ocorrência de apenas um exemplar que foi depositado em coleção científica (Lopes & Sampaio, 2002). Para o Brasil, A. vulpes distribui-se em toda a costa e distingue-se facilmente de A. nemoptera por não possuir o último raio da nadadeira dorsal extremamente longo (Figueiredo & Menezes, 1978). A família Albulidae, apesar de pouco diversa, é umas das famílias de peixes teleósteos com mais características plesiomórficas. Juntamente com os outros representantes da ordem Elopomorpha, têm larva leptocephala, característica muito antiga entre os peixes. A família provavelmente teve maior diversidade há 100 milhões de anos antes do presente e Albulidae com morfologia semelhante às atuais espécies,

9 são conhecidas há pelo menos 15 milhões de anos (Colborn et al., 2001). O mais antigo e completo fóssil da família Albulidae encontrado na América do Sul, foi coletado numa bacia costeira nordestina da formação Maria Farinha. Esse dado também reforça a hipótese da existência de uma estreita relação entre as bacias costeiras nordestinas e as do noroeste africano (Gallo & Figueiredo, 2000). Linnaeus descreveu A. vulpes em 1758, designando-lhe uma espécie dentro do gênero Esox, um táxon que na época era referido para água doce. Reconhecendo o conflito, sistematas, posteriormente, colocaram-na no gênero Albula. O nome científico Albula vulpes significa "raposa branca". Esse nome também é muito utilizado por pescadores, relacionando sua velocidade, força de fuga e o brilho de suas escamas na água. São vulgarmente conhecidos como ubarana-focinho-de-rato (Figueiredo & Menezes, 1978), bonefish (Froese & Pauly, 2007), white fox ou raposa branca, e ainda gray fox (Ault et al., 2005 e Ault 2007). Atualmente, A. vulpes apresenta 16 sinônimos juniores (Nelson, 1994; Froese & Pauly, 2007). Albula vulpes é uma espécie de ampla distribuição (Figura 1 e 2). A característica externa mais evidente é seu focinho cônico e sua boca terminal em posição ventral. Possui uma dorsal, sem espinhos na parte média do corpo e nadadeira anal muito recuada. Como em outros peixes primitivos, suas peitorais estão em posição baixa em relação ao corpo, as pélvicas são abdominais e a caudal extremamente bifurcada. Suas espinhas são intramusculares, o que gerou o nome popular inglês de “bonefish” (Figura 3) (Figueiredo & Menezes, 1978; Carvalho-Filho, 1994; Froese & Pauly, 2007). Apresenta muitos dentes pequenos, granulosos, em fileiras na parte anterior da boca e dentes molariformes na parte posterior da boca, além de dentes faringeanos. (Figueiredo & Menezes, 1978; Carvalho-Filho, 1994; Froese & Pauly, 2007). Sua coloração é azul-esverdeada dorsalmente, com escamas prateadas e brilhantes latero-ventralmente, com estrias e barras escuras dorso lateralmente. As nadadeiras dorsais e caudais possuem uma fina margem enegrecida. Indivíduos jovens apresentam nove bandas escuras dorsais que se alargam lateralmente próximo à linha lateral, com a terceira faixa cruzando a origem da dorsal. A quarta e quinta banda são as primeiras a desaparecerem com o crescimento. A partir do comprimento total de 7,5 cm, as estrias escuras, que são padrão nos adultos, começam a aparecer, enquanto as bandas típicas dos jovens vão se desfazendo, chegando a apresentarem 10 barras verticais em indivíduos com 28 cm (Fischer, 1977; Figueiredo & Menezes, 1978; Cervigón, 1966;

10 FAO 1992; Carvalho-Filho, 1994; Nelson, 1994; Araújo et al., 2004; Froese & Pauly, 2007 e Humston et al., 2007). A. vulpes é predominantemente costeira de águas rasas (< 2 metros), comumente encontrados em bocas de estuários, áreas recifais e águas adjacentes mais profundas. Os habitats variam na composição de seu substrato: areia, lama, algas ou fanerógamas marinhas e rochas. Podem tolerar águas pobres em oxigênio, inalando ar pela boca (Lieske & Myers, 1994). Formam agregações intraespecíficas para forrageamento, com até 100 indivíduos (Figueiredo & Menezes, 1978; Cervigón; FAO, 1992; Carvalho Filho, 1994; Nelson, 1994; Crabtree et al., 1996, 1997, 1998; Froese & Pauly, 2007). São peixes anfídromos que realizam migrações regulares da água doce para salgada, e vice-versa, sem intenções reprodutivas. Essas migrações são cíclicas e previsíveis, podendo passar de mais de 100 km (Riede, 2004). No mar das Caraíbas e em alguns pontos do Atlântico, os membros da família Albulidae atingem um comprimento máximo de 77 cm, e um peso entre 5 e 6 Kg. Na Flórida e Bahamas, frequentemente variam entre 2 e 3 Kg, raramente 4 Kg, quando são considerados grandes. No entanto, na África e no Havaí, os Albulidae podem alcançar facilmente os 10 Kg (Colborn et al., 2001). Froese & Pauly (2007) citam 103 cm de comprimento máximo para esta espécie.

Figura 1 - Mapa de ocorrência de Albula vulpes (Fonte: Froese & Pauly, 2007).

Segundo Figueiredo & Menezes (1978); Jones et al., (1978); Cervigón (1966); Smith (1986), Carvalho-Filho (1994), Araújo et al., (2004) A. vulpes não possui espinhos nas nadadeiras, apresenta uma única dorsal com 15 a 19 raios, duas peitorais com 16 a 18 raios, uma anal com 7 a 9 raios e duas pélvicas com 9 a 10 raios. Apresenta

11 68 a 72 escamas em série oblíqua, 62 a 75 na linha lateral, 69 a 74 vértebras e entre 12 e 14 rastros no 1º arco branquial (Figura 02 e 03).

Figura 2 – Exemplar de Albula vulpes coletado na praia de Carneiros, Tamandaré, Pernambuco.

Figura 3 – Imagem de Raio-X de Albula vulpes, possibilitando observar raios das nadadeiras e vértebras (Fonte: Froese & Pauly, 2007).

Trabalhos realizados na Flórida demonstram que estes peixes atingem a maturidade sexual entre três e quatro anos, quando possuem entre 43 e 48 cm de comprimento total. Podem viver até 19 anos. Sua desova ocorre de novembro a junho, sugerindo sazonalidade (Crabtree et al., 1997). Mesmo resultado encontrado por Bruger (1974 apud em Crabtree et al., 1997). Padrão similar de recrutamento também foi encontrado para larvas, na Flórida, onde 96% dos indivíduos foram coletadas em apenas

12 três meses, durante um ano de coleta (Alexsander, 1961). Pulsos de recrutamento larval foram registrados também nas Bahamas (Mojica et al, 1995). O padrão de desenvolvimento dos ovócitos não é claro. Crabtree et al., (1997) encontraram ovários com ovócitos maduros durante 8 meses na Flórida, concluindo que a espécie se reproduz por um longo período, mais que a interrompe nos nesses de verão. A reprodução ocorre em águas entre 9 e 12 m, onde correntes podem facilmente dispersar os ovos e larvas em desenvolvimento. As fêmeas têm sua primeira maturação a partir dos 25 cm (Crabtree et al., 1997). Crabtree et al. (1997, 1998) coletaram A. vulpes em profundidades de 2 m, enquanto Bruger (1974 apud Crabtree et al., 1997) coletou seus exemplares de 9,1 a 12,2 m de profundidade. No entanto, ambos consideram a existência de uma espécie críptica para explicar a excepcional presença de A. vulpes de pequeno comprimento já sexualmente maduros. Pfleir et al. (1988), reportaram 12 indivíduos de A. vulpes com comprimento entre 20,5 cm e 26,4 cm no Golfo da Califórnia com gônadas maduras, sugerindo um menor tamanho maturacional que os outros dois estudos (Crabtree et al., 1997). Crabtree et al. (1997) sugerem que esta espécie no Golfo da Califórnia pode ser uma espécie distinta da encontrada na Flórida. Estudos anteriores já tinham identificado espécies crípticas de Albula. Era conhecido que as espécies do gênero Albula eram muito difíceis de serem distinguidas morfologicamente. Bruger (1974 apud Crabtree et al., 1997) já tinha reportado a presença de uma espécie críptica em suas amostras da Flórida. Posteriormente Shaklee & Tamaru (1981;1982) demonstraram, através de análise genética, que há pelo menos duas espécies para o Indo-Pacífico, duas para o Atlântico Ocidental e uma para o Atlântico Oriental. Aparentemente há 6 ou 7 espécies endêmicas do Pacífico Oriental Tropical. Nesse trabalho os autores não sugerem nomes às novas espécies identificadas. Outros trabalhos também propuseram espécies crípticas, mais não se aprofundaram no tema (Pfleir et al., 1988; Mojica et al., 1995; Crabtree et al., 1997). Colborn et al. (2001) fizeram uma extensa pesquisa com as espécies do gênero Albula no mundo, através de análise de DNA mitocondrial e aloenzimas. Chegaram a conclusão que realmente há várias espécies criptícas principalmente para o Pacifico. No Atlântico identificaram pelo menos 8 espécies com distância genética compatíveis com os diferentes táxons. Dentro do táxon reconhecido como Albula vulpes, identificaram quatro espécies com morfologia muito semelhante, mais com distancia genética capaz de diferenciá-las. A. vulpes ocorre na Flórida, enquanto a espécie que ocorre na Bahia

13 foi reportada como Albula sp.b. Reporta também que na Flórida e Caribe ocorrem A. vulpes e Albula sp. b. No entanto não foram feitas coletas de representantes desta última para a costa de Pernambuco. A despeito desse impasse, considera-se no presente trabalho o nome da espécie ocorrente como Albula vulpes (sensu lato), segundo Colborn et al., (2001). Uma das características mais peculiares de Albula são suas larvas. As primeiras fases de vida são pelágicas e habitam ambientes marinhos e costeiros e, portanto, estão sujeitos a uma série de condições físico-químicas que podem afetar sua sobrevivência. As larvas passam por uma etapa tardia, denominada leptocephala, que tem um crescimento rápido atingindo 07 ou 08 cm, sendo maior que o da fase inicial dos jovens com 03 cm (Figura 04). Pfeiler et al. (1998) sugeriram que a fase pré-metamorfósica larval pode durar de 6 a 7 meses. Durante esta fase a larva é transparente, acizentada, possui uma cabeça pequena em relação ao corpo e nadadeira caudal bifurcada. Esta característica larval é encontrada também em outros teleósteos primitivos, como os Elopidae e Megalopidae (Figueiredo & Menezes, 1978). Estão entre as mais duráveis entre os peixes, e por mais de 100 anos foram erroneamente incluídas em gêneros diferentes dos adultos (Colborn et al., 2001). É impossível diferenciar as espécies pela morfologia das larvas (Alexander 1961). Na pesca esportiva Albula vulpes é conhecida pela força com que tenta fugir do anzol. Não são muito apreciados gastronomicamente pela quantidade de espinhos. Seus predadores potenciais são as barracudas, os tubarões–limão e lixa (Cooke & Philipp, 2004). Na Flórida, seu comercio é proibido. Ubaranas focinho-de-rato capturadas pelos pescadores recreativos devem ser maiores do que 45,7 cm, com um limite fixado em um saco de peixe por pescador ao dia. Este comprimento mínimo para a pesca está entre o comprimento da primeira maturação sexual e o comprimento que as fêmeas têm quando são realmente sexualmente maduras, o que ameaça a reprodução da espécie Assim como outros Elopiformes, são a base para a indústria da pesca esportiva e, por conseguinte, do turismo. Como sua carne não é apreciada, quase sempre são devolvidos em bom estado. Sua maior mortalidade em pescas está atribuída a lesões feitas por predadores naturais e a redes de espera (Crabtree et al., 1996, 1997, 1998; Ault, et al., 2005). Segundo Dammann (1969) é um peixe envolvido no sistema de intoxicação por ciguatera. Ciguatera é o envenenamento provocado pela ingestão de carne de peixes tropicais contaminados pela ciguatoxina, produzida por algumas algas tropicais. Este

14 mal é considerado uma das mais sérias formas de envenenamento humano por peixes. Esta toxina acumula-se na cadeia trófica e é comum nas regiões tropicais e subtropicais, com maior incidência nas ilhas do Pacífico Tropical, Caribe e mares da Índia.

2.2.1. Alimentação, morfologia digestiva e ecologia alimentar de Albula vulpes

Estudos de alimentação em Albula vulpes ainda são escassos e pouco conclusivos. Predam escavando o substrato com seu focinho ou lançando jatos de água através do opérculo e da boca (Figueiredo & Menezes, 1978; Whitehead, 1978; Randall, 1983; Robins et al., 1986). Segundo Figueiredo & Menezes, (1978) alimentam-se de moluscos, crustáceos e outros invertebrados, além de peixes pequenos. Segundo Randall (1983) alimentam-se de invertebrados da superfície do fundo, como pequenos moluscos. Whitehead (1978) encontrou nos conteúdos estomacais de A. vulpes vermes, moluscos, crustáceos e lulas, respectivamente em escala de importância. Colton & Alevizon (1983) na Grand Bahama Island obtiveram moluscos bivalves e crustáceos como os principais itens alimentares, assim como Robins et al. (1986), que além de moluscos e crustáceos encontraram pequenos vermes. Crabtree et al. (1998) na Florida observaram que os itens mais freqüentes e abundantes foram os crustáceos, moluscos gastrópodes e bivalves, teleósteos, poliquetas e material geral não identificado. Layman & Silliman (2002) nas Bahamas, encontraram entre os itens alimentares de maior freqüência de ocorrência os crustáceos, moluscos e insetos não identificados, larvas de dípteras e material geral não identificado. Para o Brasil, Lopes (1999) determinou que o principal item de A. vulpes na praia de Jaguaribe (PE) foram os crustáceos e matéria orgânica digerida. A vulpes usa os prados de fanerógamas marinhas de Itamaracá (Pernambuco) como áreas de alimentação (Schwamborn, 2004). Os principais itens da dieta encontrados foram: restos de animais digeridos, copépodas e anfípodas para indivíduos capturados com malha de 5 mm. Para aqueles capturados com malha de 2 mm, os itens principais foram os copépodas, crustáceos, matéria orgânica não identificável e resto animal não identificável (Schwamborn, 2004).

15 3. Justificativa

O estuário inferior do rio Formoso fornece recursos como proteção, refúgio, alimentação e sítio reprodutivo para o estabelecimento de uma complexa comunidade de peixes. A necessidade de investigações científicas sobre as relações tróficas reflete a importância do sinergismo das comunidades de um ecossistema. Desta forma, a inter- relação entre as comunidades bênticas e pelágicas tornam-se reciprocamente dependentes sobre o ponto de vista da sua dinâmica populacional. A abundância ou escassez de alimentos farão oscilar a comunidade predadora e/ou predada (Livingston, 1982). Poucos trabalhos relacionam os aspectos tróficos de espécies, incluindo variação anual e periodização diurna–noturna. Um dos motivos pode ser a escassez de especialistas para identificação de diversos grupos presentes nos conteúdos estomacais e nas técnicas e metodologias para extração do conteúdo. Essas técnicas ainda são invasivas, principalmente para peixes ósseos de pequeno tamanho. Alguns estudos de elasmobrânquios utilizaram técnicas de extração de conteúdo com baixa taxa de mortalidade dos indivíduos. Para peixes ósseos, porém, esta técnica ainda é falha pelo tempo de exposição fora da água e pela inoperabilidade com indivíduos de pequeno porte. Sem o conhecimento dos processos de demanda trófica, capacidade de suporte do ambiente e relações ecológicas, o gerenciamento de um ambiente torna-se falho. Trabalhos de ecologia trófica, além de relacionarem a produção e consumo de biomassa de uma espécie e/ou ambiente, servem de base para desenvolvimento de planos de manejo e estudos de aqüicultura, e produção, onde se pode determinar e alimentar artificialmente todas as fases de desenvolvimento dos peixes. Albula vulpes é uma espécie reconhecida mundialmente por sua importância na pesca esportiva, além de ser uma espécie comum em regiões costeiras rasas. É uma das famílias de peixes mais plesiomórficas. Há trabalhos na Florida, Bahamas e Venezuela sobre sua biologia reprodutiva, alimentar, crescimento, mortalidade e telemetria. Porém, para o Brasil, são escassos os trabalhos com esta espécie. Lopes (1999) e Schwamborn (2004) abordam temas como alimentação e uso do habitat, porém registraram apenas pequenas classes de tamanho e poucos indivíduos.

16 4. Objetivos

4.1. Objetivo Geral

• Determinar a composição da dieta de jovens de Albula vulpes (Albulidae, Teleostei), sua variação diária e sazonal, no estuário inferior da praia de Carneiros, Tamandaré (PE).

4.1.1. Objetivos específicos

• Determinar a freqüência de ocorrência e a variação diurna e/ou noturna de exemplares de Albula vulpes para a praia dos Carneiros. • Determinar a relação entre a massa e o comprimento dos indivíduos jovens de Albula vulpes capturados na praia dos Carneiros. • Determinar a dieta de Albula vulpes na praia dos Carneiros e sua variação ao longo do desenvolvimento. • Determinar a diversidade e equitabilidade dos itens da dieta de Albula vulpes ao longo do ano.

17 5. METODOLOGIA 5.1. Descrição da Área de Estudo

A amostragem foi realizada na praia de Carneiros, litoral Sul de Pernambuco, no município de Tamandaré, precisamente no estuário inferior do Rio Formoso (Figura 04). A Praia dos Carneiros está localizada ás margens estuário inferior do Rio Formoso, em Tamandaré, município criado em 1995. É distante cerca de 110 km de Recife, capital do estado de Pernambuco. Está situada na região fisiográfica da Mata Meridional de Pernambuco, entre os paralelos 8° 41’52. 42” S e 35° 05’13.53” O. Tem como limite, ao sul, o município de Barreiros, e ao norte, o município de Rio Formoso. (CONDEPE, 2000). Seu território está incluído em uma Área de Proteção Ambiental através do Decreto Estadual nº 19.635, de 13 de março de 1997, denominada APA de Guadalupe, que se localiza na porção meridional do litoral sul de Pernambuco, abrangendo parte dos municípios de Sirinhaém, Rio Formoso, Tamandaré e Barreiros (CPRH, 1998), figura 05.

Figura 04 – Mapa de localização da praia de Carneiros (8° 41’52. 42” S e 35° 05’13.53” O), Tamandaré (PE)

18 De acordo com a classificação de Köppen, o clima da região é do tipo Ams' (tropical chuvoso) com verão seco e precipitação pluviométrica anual de 2.000mm. Apresenta temperatura média anual é de 24ºC (CPRH, 1991). Lira et al., (1979) classificaram o estuário do rio Formoso como sendo de planície costeira, em virtude dos seguintes aspectos: presença de um canal central, cuja secção transversal (calha) apresenta forma ligeiramente triangular; profundidade máxima menor que 15m; razão entre largura e profundidade maior que 1 metro. Aliado a esses fatores, o estuário conta com uma pequena planície costeira constituída por sedimentos quaternários. Suas marés são de pequena amplitude, com 1,24m em média para a baía de Tamandaré. A penetração da maré de salinidade foi estimada em 10,5 Km nas proximidades da cidade de Rio Formoso (Lira et al., 1979). A área do estuário inferior amostrada corresponde a um trecho de aproximadamente 1km, partindo da linha de 500m antes de chegar a área recifal, até imediações da igrejinha (figura 05, em vermelho).

Figura 05- Pontos de coleta na praia de carneiros. Em vermelho a área amostrada, em azul as sub áreas das coletas de dados abióticos (Fonte: Google Earth).

19 5.2. Coleta de Albula vulpes As amostragens foram realizadas nos meses de dezembro de 2006, janeiro, março, maio, julho, setembro e novembro de 2007, sempre nas máres enchentes e na lua nova. Segundo Costa-Neto & Marques (2001), Duarte et al. (2003), Saldanha (2005) e Grando (2006), a lua nova é mais eficiente para a pesca de peixes do que as outras. Os peixes foram coletados através de arrastos de fundo, com duração média de 5 minutos (máximo 7min; mínimo 4,5 min) por arrasto, utilizando-se uma rede de arrasto tipo mangote. A rede tinha 18m de comprimento, sendo 7m em cada asa e 4m no saco, com 2m de altura e espessura de malha de 8mm entre nós. Foram padronizados 10 arrastos em cada ponto, percorrendo uma distância de aproximadamente 100 m. Por coleta, foram realizados 10 arrastos diurnos e 10 noturnos no primeiro dia e réplicas diurnas e noturnas no dia seguinte. Depois de coletados, os peixes foram imediatamente anestesiados em gelo e mergulhados em formalina a 10%, sendo transportados para o Laboratório de Necton e Aquicultura, Depto. de Oceanografia, CTG-UFPE, onde foram obtidos os dados merísticos, morfométricos e morfológicos. Todos os indivíduos foram devidamente pesados, antes da evisceração, em balança de precisão com aproximação de 0,01g e capacidade de medição de 0,001 g e seus valores de peso expressos em gramas. A análise dos dados morfométricos foi realizada utilizando-se paquímetro digital Digimes com precisão de 0,1 mm e capacidade de medição de 0,001 cm. As medidas utilizadas foram: comprimento padrão (CP), do início do focinho até a base da nadadeira caudal; comprimento total (CT), do início do focinho até o final da nadadeira caudal; comprimento da cabeça (CC), do iníco do focinho até a margem distal externa do opérculo; diâmetro do olho (DO), distância entre as margens oculares e altura máxima do corpo (H), que consiste na maior medida entre o dorso e o ventre dos peixes. Os dados de medidas foram expressos em centímetros (cm).

5.3. Conteúdo estomacal Todos os indivíduos coletados de Albula vulpes foram trabalhados no Laboratório de Comunidades Marinhas (LACMAR), Depto. de Zoologia, CCB-UFPE, onde foram dissecados para a extração do estômago. Cada espécime sofreu uma incisão na linha mediana ventral, a partir da abertura anal até o istmo, para a exteriorização das vísceras e localização do trato digestivo. Para a análise do conteúdo, os estômagos

20 foram observados quanto aos métodos, segundo Fonteles Filho (1989) e acrescidos de eventuais atualizações bibliográficas.

• Análise Qualitativa: A) Identificação do conteúdo alimentar: Os organismos encontrados foram identificados ao menor nível taxonômico possível com o uso de lupa, microscópio e guia de identificação específicos, sendo os grupos isolados identificados por especialistas. O material que se apresentava em estado de digestão total, foi corado com Rosa de Bengala por 24 horas e dividido em Resto Animal Não Identificável (RANI) e Resto Vegetal Não Identificável (RVNI). O material encontrado foi classificados em categorias de acordo com a tabela abaixo.

Tabela 01 - Categorias dos itens alimentares encontrados nos estômagos de Albula vulpes na praia dos Carneiros de dezembro de 2006 a novembro de 2007. Categorias Itens estomacais RANI Restos animais não identificáveis. RVNI Restos vegetais não identificáveis. Crustáceos Copépodes harpaticoidas inteiros e parciais, ecdise, exúvia. Isópodes inteiros e parciais. Anfípodes inteiros e parciais. Misidáceos inteiros, parciais e embriões. Decápodes (camarões e siris) inteiros, parciais, megalopas e zoeas. Anomuras, pagurídeos inteiros e parciais. Moluscos Gastrópodes inteiros, parciais e não identificáveis. Poliquetas Poliquetas inteiros, parciais e tubos vazios. Teleósteos Ovos e larvas de peixes teleósteos inteiros e parciais. Outros Algas calcárias, Halimeda e organismos não identificáveis Endoparasitas Trematoda Digenea Areia Grãos de areia de diversas granulometrias

21 B) Grau de digestão (Fonteles-Filho, 1989): O grau de digestão dos itens encontrados reflete em parte o grau de identificação possível dos organismos. A verificação dos itens não corresponde essencialmente com ao grau de digestão, uma vez que itens de grupos taxonômicos pouco estudados ou de difícil identificação, mesmo que em digestão inicial não são taxonomicamente classificados. Há ainda a questão de itens facilmente reconhecíveis mesmo em grau de digestão parcial; ou avançado, através de estruturas características.

• Análises Quantitativas: 1) Métodos Numéricos A) Índice de Vacuidade (IV) (de Hureau, 1968): Foi realizada a razão entre o número de estômagos vazios (nev) e com conteúdos (nec) vezes o número de estômagos analisados (nea) para cada período de captura (diurno e noturno). ⎛ nev ⎞ IV = ⎜ ⎟ × nea ⎝ nec ⎠ B) Freqüência de Ocorrência (Hynes, 1950, Hyslop, 1980): Este método define a porcentagem de estômagos que contém os itens presentes em relação ao número total de estômagos com conteúdos identificáveis. Para tanto é utilizada a fórmula: %FO = (EA / E) x 100 Sendo, EA = quantidade de estômagos com o item A E= número total de estômagos analisados. C) Importância dos itens (Albertine-Berhaut, 1973): De acordo com a freqüência de ocorrência dos itens alimentares, estes foram classificados de acordo com a tabela abaixo.

Tabela 02 – Classificação dos itens segundo sua importância de ocorrência, segundo Albertine-Berhaut, 1973 Classificação Freqüência de Ocorrência Item principal F.O. maior que 50% Item secundário F.O. entre 10% e 50% Item ocasional F.O. menor que 10%

22 D) Freqüência numérica (Hynes, 1950): Consiste no número de indivíduos de cada item alimentar nos estômagos, dividido pelo número total de indivíduos dos itens alimentares, expresso em porcentagem. É utilizado através da fórmula: %FN = (na/N) x 100 Onde; na = número do item “a” amostrado N = número total de itens amostrados

2) Métodos Volumétricos: A) Grau de repleção estomacal (modificada de Lunardon-Branco, 2000): O grau de repleção estomacal consiste na condição momentânea da ocupação do alimento ingerido em relação ao estômago. Esta condição variou de acordo com a tabela abaixo.

Tabela 03-Condição de repleção estomacal de acordo com ocupação no estômago, modificada de Lunardon-Branco (2000). Repleção Estomacal % Cheio 80 – 100 Quase cheio 60 – 79,9 Mediano 40 – 59,9 Quase vazio 20 – 39,9 Vazio 0 – 19,9

B) Volume deslocado (Hyslop, 1980): Para este método, usa-se uma proveta com um volume de água, destilada deionizada, conhecido, onde o volume dos diversos itens e medido através do deslocamento graduado. Devido ao comprimento total reduzido dos exemplares coletados e do pouco ou pequeno conteúdo encontrado, as provetas foram substituídas por seringas de insulina da marca com capacidade máxima de 1 ml e graduação de 0,01 ml.

4) Método Gráfico de Costello (1990)

23 Este é um método gráfico de agrupamento, onde o eixo x refere-se a freqüência de ocorrência percentual e o eixo y o volume percentual para cada grupo de itens.

5) Índices: A) Índice Alimentar (Kawakami e Vazzoler, 1980): O valor fornecido pelo índice alimentar em cada espécie estabelecerá para cada categoria, a representatividade gráfica de suas importâncias; primária, secundária, terciária, ocasional e rara. Esta categoria de alimentação proporcionará um agrupamento das espécies predadas, de acordo com sua ocorrência no local de estudo e analisada segundo suas abundâncias.

B) Índice de Importância Relativa (Pinkas et al., 1971): Esta análise incorpora os dados de percentagem numérica (N), volume (V) e freqüência de ocorrência (F.O.), através da fórmula, IRI = (%N + %V) x %F.O.

C) Diversidade e Equitabilidade das espécies encontradas Foi calculado o índice de diversidade de Shanon-Wiener (H) e equitabilidade (J) para cada peixe. Posteriormente a media da diversidade e equitabilidade mensal foram analisadas através de estatística não paramétrica multivariada.

5.4 Dados químicos, granulometria e teor de matéria orgânica: Foram coletadas amostras de água para os dados físico-químicos, como temperatura, pH, salinidade, oxigênio dissolvido e amostras de sedimento para análise de granulometria e teor de matéria orgânica. Estes dados foram coletados em dois pontos sorteados aleatoriamente em cada coleta para Verificar se as condições ambientais estão dentro dos limites históricos da região. • Temperatura: aferida na superfície e no substrato com auxílio de termômetro simples de ambiente. • pH e salinidade: foram coletadas amostras de água na coluna d´água diretamente com frascos plásticos de 200ml, em seguida transportados em caixa de isopor com gelo, para o Laboratório de Química do Departamento de Oceanografia da

24 UFPE. A salinidade foi obtida com refratômetro da Atago (0 a 100%) e o pH através do Hanna instruments. • Oxigênio dissolvido e grau de saturação: foram coletadas amostras de água, utilizando-se garrafa de Van Dorn, transferida para frascos âmbar e nestes foram

adicionados 0,5 ml de sulfato de magnésio (MgSO4) e 0,5 ml de iodeto alcalino (KI), sendo em seguida transportados para o Laboratório de Química do Departamento de Oceanografia da UFPE. O teor de oxigênio dissolvido e a taxa de saturação foram obtidos respectivamente através do método de Winkler e o de Unesco, 1973. • Sedimento: foram realizadas coletas de sedimento para verificação do teor de matéria orgânica e granulometria da área. Para a matéria orgânica o material foi primeiramente pesado, levado a mufla a 475°C por cinco horas. Após esperar o esfriamento (cinco horas em média), o material é pesado novamente e expresso em percentagem. Para a granulometria, 100 gramas de sedimento foram reservadas e secadas em estufa a 75°C por 48 horas. Posteriormente o sedimento seco foi colocado no rot up para peneiramento por 15 min. Com comprimento de onda de 5. A série de peneiras utilizadas foram: de 2 mm, 1 mm, 0,5 mm 0,250mm, 0,125 mm e 0,062mm. Após peneiramento cada fração retida foi pesada separadamente e expressa em percentagem.

5.5. Análise dos dados

Os dados de coleta e CPUE (captura por unidade de esforço) foram analisados através de teste qui-quadrado para freqüências de captura. As análises dos dados morfométricos foram tratadas através de correlação de Pearson, enquanto foi feita a regressão para os dados de massa-comprimento, e testada sua significância com teste-t. Com auxilio do programa Biostat 3.0, foi ajustada a melhor função para a regressão. A análise da variação de comprimento ao longo dos meses e em relação ao período foram feitas com o teste ANOVA não paramétrico, Kruskal-Wallis e teste a posteriori de Dunn, já que os dados não apresentaram distribuição normal e homogeneidade de variância. A análise dos itens alimentares foi feita com ANOVA e teste a posteriori de Tukey. Para analisar a diversidade de itens alimentares, foi utilizado o ínidce de diversidade de Shannon-Wiener (base 2) e equitabilidade de Pielou.

25 6. RESULTADOS 6.1 Captura e morfometria

No total foram realizados 239 arrastos, e coletados 350 exemplares de Albula vulpes no estuário inferior da praia de Carneiros, com amplitude entre 9 e 243 indivíduos capturados mensalmente (tabela 04). Tabela 04 – Distribuição de exemplares de Albula vulpes na praia de Carneiros de dezembro de 2006 a novembro de 2007. CPUE= número médio de indivíduos por arrasto Horário Dezembro Janeiro Marco Maio Julho Setembro Novembro Diurno 1 9 12 1 2 0 6 89 Diurno2 0 1 5 0 3 23 70 Diurno total 9 13 6 2 3 29 159 Noturno 1 0 14 6 8 5 2 55 Noturno 2 0 0 1 1 3 5 29 Noturno total 0 14 7 9 8 7 84 Total 9 27 13 11 11 37 243 Total 350 CPUE 1,5 1 0,325 0,225 0,225 0,9 5,975

Em relação à CPUE (número de peixes por arrasto) média, o número de peixes capturados variou de 0,225 peixes/arrasto até 5,975 peixes por arrasto (Figura 06), com 2 diferença significativa entre os meses (χ (6; 0,05)= 17,33), porém sem diferença entre os turnos.

2 Peixes capturados

-2

-4 Dez Jan Mar Mai Jul Set Nov 2006 Meses 2007 Figura 06: Média e desvio padrão de captura por arrasto de Albula vulpes na praia de Carneiros de dezembro de 2006 a novembro de 2007.

26 Os exemplares capturados foram mensurados quanto ao comprimento total (CT), comprimento padrão (CP), comprimento da cabeça (CC), diâmetro do olho (DO) e altura (H) em centímetros, e peso (P) em gramas. O comprimento total dos indivíduos variou entre 4,050 cm e 29,768 cm; enquanto o comprimento padrão variou entre 3,172 cm a 24,412 cm; o comprimento da cabeça entre 0,964 cm e 5,507 cm; o diâmetro do olho entre 0,244 cm e 1,114 cm; a altura entre 0,509 cm e 4,119 cm; e o peso entre 0,451 gramas e 163,105 gramas. As relações morfométricas dos animais capturados foram altamente significativas (Tabela 05), com valor de r entre 0,911 e 0,997. A relação massa- comprimento com melhor ajuste foi a potencial (Figura 07), com Massa= 0,0063* Ct3,104, onde o comprimento total explicou 96% da variação dos dados de massa.

Tabela 05: Relação entre as características morfométricas de Albula vulpes capturados na praia de Carneiros de dezembro de 2006 a novembro de 2007.

Regressões R n CP=-0,0001+0,806CT 0,997 350 CC= 0,366+0,206CT 0,986 350 DO=0,181+0,037 CT 0,911 350 H= -0,166+ 0,170 CT 0,970 350

260 240 220 200 180 160 140 120 100 Massa (g) 80 60 40 20 0 -20 2 4 6 8 101214161820222426283032 CT (cm)

Figura 07: Relação massa-comprimento (Massa= 0,0063* Ct3,104) dos indivíduos de Albula vulpes capturados na praia de Carneiros, de dezembro de 2006 a Novembro de 2007.

27 Os tamanhos dos A. vulpes coletados na praia de Carneiros variou ao longo do ano. Os meses de dezembro de 2006, setembro e novembro de 2007 apresentaram o maior número de exemplares de menor comprimento total (entre 3 e 10 cm), enquanto os meses de janeiro, março, maio e julho obtiveram o maior número de exemplares na classe média (entre 10 e 20 cm). Apenas no mês de janeiro foram capturados exemplares jovens de maior comprimento total (entre 20 e 30 cm), e o mês de julho foi o único a apresentar indivíduos em apenas uma classe de comprimento (entre 10 e 20 cm), como mostrado na figura 09. Não foram encontradas gônadas na maioria dos exemplares coletados, enquanto as gônadas encontradas (aproximadamente em 30 indivíduos) estavam macroscópicamente imaturas, impossibilitando a sexagem dos exemplares.

Figura 08: Histograma de freqüência-comprimento de A. vulpes no estuário inferior do Rio Formoso de dezembro de 2006 a novembro de 2007.

29 A irregularidade e o pequeno número de exemplares capturados de dezembro a julho, não possibilitou testa se há diferenças significativas de abundância entre o período diurno e noturno. O comprimento médio total dos exemplares capturados foi significativamente maior à noite (Figura 10 - Kruskal-Wallis, H=29,14, p<0,05). O comprimento total foi significativamente maior no mês de janeiro, em relação a março, maio, setembro e novembro (Kruskal-Wallis/Dunn, H =26,25; p=0,0002) (Figura 09).

Figura 09 – Distribuição dos comprimentos médios totais por meses de amostragem e período de captura em Carneiros (PE). Estão apresentadas as médias, desvio padrão e abundâncias.

6.2. Conteúdo estomacal

Dos 350 exemplares de A. vulpes capturados ao longo do ano, foram analisados o conteúdo estomacal e a disposição intestinal de 253 animais. Apenas no mês de novembro não foram analisados todos os estômagos, devido ao elevado número de exemplares capturados apenas nesta coleta (n = 243). Os intestinos foram observados quanto sua repleção (vazio, quase vazio, pouco cheio, moderadamente cheio, cheio, muito cheio), presença (sem dilatação ou totalmente dilatados) e localização da dilatação em determinados trechos (anterior, mediano ou posterior) como pode ser observado nas figuras 11 e 12.

30 Dos 253 intestinos analisados, 59% estavam cheios e 19% moderadamente cheio (Figura 10). Em relação à dilatação intestinal 45 % não apresentaram dilatação, enquanto 29% dos exemplares estavam com os intestinos totalmente dilatados. Quanto às áreas evidenciadas de dilatação dos intestinos, 16% dos peixes capturados apresentaram dilatação na região posterior do intestino, equivalendo a região mais próxima da evacuação (Figura 11).

Figura 10: Situação de repleção dos intestinos dos 253 indivíduos de A. vulpes coletados de dezembro de 2006 a novembro de 2007 na praia de Carneiros.

Figura 11: Situação de dilatação intestinal dos 253 indivíduos de A. vulpes coletados de dezembro de 2006 a novembro de 2007 na praia de Carneiros.

Através da análise de conteúdo estomacal, foram identificados 3.283 organismos distribuídos em 13 espécies, 12 gêneros, 19 famílias, 09 ordens, 05 classes e 04 filos. A apresentação sistemática dos itens de conteúdo estomacal seguiu a linha Linneana por questões didáticas (Tabela 07). Os conteúdos encontrados nos estômagos de A. vulpes foram analisados qualitativa e quantitativamente quanto ao grau de repleção, sendo possível observar que os estômagos com menor repleção apresentaram os maiores níveis de digestão (avançada e totalmente digeridos). Por outro lado, os estômagos mais cheios apresentaram conteúdos menos digeridos (muitos estômagos em estágio parcial e inicial), em sua maioria (Figura 12). Os estômagos com repleção intermediária e avançada (entre 20 e 39,9 e entre 40 e 59,9) apresentaram o conteúdo em condições razoáveis de análise e identificação.

10 Número de estômagos 5

0 Digestão: inicial Digestão: parcial Digestão: avançada 0-19,9

80-100 Digestão: totalmente digerido 20-39,9 40-59,9 60-79,9

Repleção estomacal

Figura 12: Número de estômagos por classe de repleção em relação ao nível de digestão dos itens encontrados em estômagos de Albula vulpes de dezembro de 2006 a novembro de 2007.

A repleção estomacal plena foi registrada em apenas 13% dos indivíduos analisados, enquanto 29% dos estômagos analisados encontravam-se na menor classe de repleção estomacal: entre 0 e 19,9% (Figura 13).

Figura 13 – Situação de repleção estomacal dos 253 estômagos analisados de A. vulpes coletados de dezembro de 2006 a novembro de 2007.

A taxa de vacuidade de Hureau (1969), encontrada para os A. vulpes coletados na praia de Carneiros de dezembro de 2006 a novembro de 2007 foi de 10,40. Para o período diurno a taxa de vacuidade (estômagos vazios) foi de 3,10 e 7,33 para noturno. O baixo número de estômagos vazios diminui a taxa de vacuidade, uma vez que somente 10 exemplares dos 253 analisados encontravam-se com o estômago vazio. Entre esses, 3 ocorreram no período noturno e 7 no diurno. Os grupos e organismos que obtiveram as maiores freqüências de ocorrência foram os crustáceos e os poliquetas, sendo estes a família Opheliidae com maior destaque (Tabela 07). Restos de animais não identificados tiveram grande importância volumétrica mais não puderam ser contados. Os itens principais de alimentação para Albula vulpes coletados de dezembro de 2006 a novembro de 2007 na praia de Carneiros (FO> 50%) foram os crustáceos (geral), seguidos pelos poliquetas, principalmente os da família Opheliidae. Os itens secundários foram os anfípodas, principalmente Eudevenopus sp., seguido pelos misidáceos, poliquetas não identificados e copépodas, entre estes últimos Longipedia coronata. O último na classe de itens secundários são os anfípodas da família Oedicerotidae. Todos os outros itens encontrados se enquadraram na classe de itens ocasionais (Tabela 07). A análise de freqüência numérica indicou os crustáceos e poliquetas, principalmente Opheliidae, como os itens mais abundantes. Os poliquetas da família Nereididae e Gliceridae, os anfípodas Lyptostraca, os copépodes P. acutus, os crustáceos da família Stenopoidea, os Stomatópodas e as “larvas de teleósteos não

33 identificadas” foram os itens menos abundantes em todos os conteúdos analisados (Tabela 07). O volume deslocado encontrado nos conteúdos de A. vulpes foi mensurado por grupos taxonômicos, devido ao pequeno tamanho e volume dos organismos presentes. O grupo com maior volume mensurado foi Crustacea, seguido pelo RANI (restos de animais não identificados) e pelos poliquetas (figura 14).

Crustacea

RANI

Polychaeta

Areia

Teleostei

RVNI

Molusca

0,0 10,0 20,0 30,0 40,0

Volume (%)

Figura 14: Volume dos grandes grupos de presas e outros conteúdos, amostrados em estômagos de Albula vulpes na Praia dos Carneiros, Tamandaré, PE.

A demonstração gráfica de Costello indica a maior importância de crustáceos e poliquetas na dieta de Albula vulpes na praia dos Carneiros (Figura 15).

Figura 15: Representação gráfica da dieta de Albula vulpes coletados na praia dos Carneiro de dezembro de 2006 a novembro de 2007, segundo Costello (1990).

Os valores obtidos para o índice alimentar de Kawakami & Vazzoler (1980) para os indivíduos de A. vulpes coletados entre dezembro de 2006 a novembro de 2007 podem ser observados na tabela 06. De acordo com os dados, pode-se notar que, entre os itens mensuráveis, os Crustáceos apresentaram os maiores valores em todos os meses. Mesmo que a RANI (restos animais não identificáveis) tenha sido a categoria mais importante de dezembro de 2006 e janeiro de 2007, os crustáceos sempre foram mais importantes. Os poliquetas foram a segunda classe de maior destaque em todos os meses. Moluscos e Teleósteos foram os menos importantes itens da dieta de A. vulpes na praia dos Carneiros. O item “areia” esteve sempre presente nas amostras e apesar de ser analisada juntamente com os itens alimentares, não constituem de fato um alimento. O RVNI (restos de vegetais não identificados) foi um item presente nos conteúdos, porém há motivos para avaliar se sua ocorrência está ligada ao comportamento de alimentação.

Tabela 06: Valores do Índice Alimentar de Kawakami e Vazzoler (1980) para Albula vulpes coletados na praia dos Carneiros de dezembro de 2006 a novembro de 2007. Dez Jan Mar Mai Jul Set Nov Polychaeta 0,166 0,116 0,198 0,135 0,203 0,246 0,280 Crustáceos 0,588 0,126 0,404 0,524 0,450 0,421 0,328

35 Moluscos 0 0,002 0,002 0 0 0 0,00005 Teleósteo 0 0,005 0,065 0 0 0 0 RANI 0,090 0,619 0,236 0,262 0,287 0,248 0,264 RVNI 0,001 0,019 0,001 0,017 0 0,002 0,001 Areia 0,156 0,112 0,095 0,062 0,060 0,083 0,126

O índice de importância relativa de Pinkas et al. (1971) indicou os crustáceos e poliquetas como os itens mais importantes numérica e volumetricamente na dieta de A. vulpes (Tabela 06). Este resultado foi de comum acordo com os outros índices, análises e parâmetros utilizados durante o presente estudo.

Tabela 07 – Conteúdo estomacal de A. vulpes coletados de dezembro de 2006 a novembro de 2007 na praia dos Carneiros. Legenda: NEI (número de estômagos em que o item foi presente), NE (número total do item encontrado nos estômagos), %FO (freqüência de ocorrência), %N (porcentagem numérica), %V (porcentagem volumétrica) e IRI (índice de importância relativa de Pinkas et al., 1971). Item NEI NE %FO %FN %V IRI Reino Animalia Filo Mollusca 4 4 1,70 0,05 0,63 3,3 Classe Gastropoda 2 2 0,85 0,03 Subclasse Prosobranchia Ordem Archaeogastropoda Superfamília Neritacea Família Neritidae Neritina virginea (Linnaeus, 1758) 2 2 0,85 0,03 Filo Anellida Classe Polychaeta 174 1373 74,04 16,14 23,88 43,5 Polychaeta não identificados 56 206 23,83 2,80 Família Nereididae 1 1 0,43 0,01 Família Glyceridae 1 1 0,43 0,01 Família Opheliidae 167 1113 71,06 13,09 Opheliidae sp. 158 753 67,23 8,85 Gênero Armandia 55 350 23,4 4,12 Armandia agilis (Andrews, 1891) 1 1 0,43 0,01 Armandia spA. 1 1 0,43 0,01 Família Goniadidae 16 51 6,81 0,69 Goniadidae sp. 4 4 1,7 0,05

36 Gênero Glycinde 10 17 4,6 0,2 Glycinde multidens Muller, 1858 4 30 1,7 0,35 Família Dorvileidae 1 Filo Crustácea 191 1713 81,28 23,30 34,69 49,4 Restos de Crustácea 15 15 6,38 0,20 Crustáceos não identificados 1 1 0,43 0,01 Classe Copepoda 64 769 27,23 10,46 Copepodito 3 6 1,28 0,08 Ordem Calanoida 6 8 2,55 0,11 Exúvia Calanoida 7 13 2,98 0,18 Ordem Harpacticoida Família Longipediidae Longipedia coronata Claus, 1863* 54 413 22,98 5,62 Exúvia de L. coronata 21 240 8,94 3,26 Família Darcythompsoniidae 11 17 4,68 0,23 Família Harpacticidae Tigriopus sp. 18 72 7,66 0,98 Família Pseudodiaptomidae Pseudodiaptomus acutus (F. Dahl, 1894) 1 1 0,43 0,01 Classe Malacostraca Subclasse Phyllocarida Ordem Leptostraca 1 1 0,43 0,01 Subclasse Eumalacostraca Superordem Haplocarida Ordem Stomatopoda 1 1 0,43 0,01 Superordem Eucarida Ordem Decapoda 2 2 0,85 0,03 Subordem Dendrobranchiata Superfamília Penaeoidea 13 15 5,53 0,20 Subordem Pleocyemata Infra-ordem Stenopoidea 1 1 0,43 0,01 Infra-ordem Caridea 11 21 4,68 0,29 Infra-ordem Anomura Família Paguridae 13 25 5,53 0,34 Infra-ordem Brachyura 11 15 4,68 0,20 Família Portunidae 9 10 3,83 0,14

37 Superordem Peracarida Ordem Mysidacea 72 461 30,64 6,27 Ordem Amphipoda 114 364 48,51 4,95 Restos de Mysidacea e Amphipoda 10 10 4,26 0,14 Amphipoda não identificados 14 19 5,96 0,26 Subordem Gammaridea Família Gammaridae 4 6 1,70 0,08 Família Ampeliscidae Ampelisca sp 3 4 1,28 0,05 Família Dexaminidae Nototropis sp 3 6 1,28 0,07 Família Megaluropidae 9 19 3,83 0,26 Gibberosus sp 12 14 5,11 0,19 Resupinus sp 6 7 2,55 0,10 Família Oedicerotidae 32 50 13,62 0,68 Família Phoxocephalidae Grandifoxus sp 2 2 0,85 0,03 Família Platyischnopidae Eudevenopus sp 88 236 37,45 3,21 Ordem Isopoda 2 2 0,85 0,03 Filo Chordata Subfilo Vertebrata Superclasse Osteichthyes Classe Actinopterygii Subclasse Neopterygii Infraclasse Teleostei 6 19 2,55 0,26 2,53 3,8 Larvas de Teleostei 1 1 0,43 0,01 Restos de Teleostei 2 2 0,85 0,03 Ovos de Teleostei 2 2 0,85 0,03 Ordem Clupeiformes Família Engraulidae 2 14 0,85 0,19 RANI 215 - - - 25,65 - RVNI 25 - - - 1,90 - Areia 185 - - - 10,73 - *Somatório do grupo. ** Trata-se de uma espécie que requer confirmação.

38 Os dois principais itens identificáveis Crustacea e Polychaeta representam 58,5% do volume da dieta de Albula vulpes em Carneiros. Junto com o material animal não detectado, representaram 86,7%. Não se pode inferir, no entanto, qual é a representatividade em volume de cada táxon identificado em Poliqueta e Crustáceo, uma vez que esses dados não foram mensurados. Entretanto, dos 246 estômagos analisados, 191 apresentaram crustáceos. No total, foram encontrados 1.713 crustáceos nos conteúdos examinados, dos quais copépodas, misidáceos e amfípodas foram dominantes. Juntos os três grupos mais abundantes representaram 93,1% dos crustáceos encontrados (Figura 16). É interessante notar que 89% dos copépodos harpaticoídeos encontrados eram de uma única espécie Longipedia coronata. Somente mais duas espécies foram encontradas, e pouco representadas (Tabela 07).

Figura 16: Principais crustáceos encontrados no conteúdo estomacal de A. vulpes na praia dos Carneiros de dezembro de 2006 a novembro de 2007.

Dos 245 estômagos, 174 apresentavam poliquetas. Foram encontrados 1.360 poliquetas nos estômagos. Destes, 1.114 exemplares, pertenciam à família Opheliidae, correspondendo a 81,9 % do total, enquanto que o segundo grupo mais abundante foi o dos poliquetas não identificavéis, com 192 indivíduos, que representaram 14,1% da abundância (Figura 17).

Figura 17: Principais poliquetas encontrados em conteúdo estomacal de A. vulpes na praia dos Carneiros de dezembro de 2006 a novembro de 2007.

Os moluscos foram poucos representados e somente quatro estômagos continham moluscos ou pedaços dos mesmos, dois com um indivíduo de Neritina virginea e dois com pedaços de um molusco gastrópoda não identificado. Os teleósteos, apesar de terem uma representatividade maior em volume que os moluscos, também foram encontrados em poucos estômagos (apenas 6). Em um único peixe, foram encontradas 14 larvas de espécies não identificadas de Engraulidae. O restante dos estômagos continham pedaços de teleósteos não identificados, além de uma larva não identificada, devido o alto grau de digestão, e ovos de teleósteos.

6.2.1 Riqueza e diversidade dos itens encontrados O total de itens alimentares encontrados mensalmente nos conteúdos de A. vulpes entre 11 a 30 itens. Entretanto, os meses com maior número de itens alimentares, foram aqueles com o maior número de peixes capturados (Setembro e Novembro de 2007). Estas duas variáveis apresentaram uma relação logarítmica com 86,6 % da variação dos itens, sendo explicada pelo aumento do número de estômagos analisados. A quantidade de itens alimentares por indivíduo de A. vulpes capturados na praia de Carneiros, de dezembro de 2006 a novembro de 2007, variou de 1 a 10. Esta diferença foi significativa entre os meses (F(6, 206)= 4,544, p = 0,00024); sendo setembro o mês com um número de itens alimentares por indivíduo significativamente maior em

40 relação a dezembro, janeiro e novembro (Teste a posteriori de Tukey), como pode ser observado na figura 18.

6.0 5.5 5.0 4.5 4.0 3.5 3.0 2.5 2.0 Número de itens alimentares/ind. 1.5 1.0 Dezembro Março Julho Novembro Janeiro Maio Setembro Meses

Figura 18 - Média do número de itens alimentares, por indivíduo, em estômagos de A. vulpes coletados na praia dos Carneiros de dezembro de 2006 a novembro de 2007. Barra vertical corresponde a 95% do intervalo de confiança.

O número de itens alimentares por indivíduo, foi significativamente maior nos indivíduos capturados durante o dia (F(1, 202)=7,900; p=0,005), exceto para o mês de dezembro, onde foram coletados indivíduos apenas durante o dia. Entretanto, a análise bifatorial dos itens alimentares entre meses e horário, não foi significativamente diferente (F(5, 192)= 1,162; p=0,329; Figura 19) indicando que a variação do conjunto de dados, não é significativa, quando detalhamos mês e horário. Apesar disso há ainda uma diferença no conjunto de dados que não se reflete na variação mensal. Há uma tendência clara de maior diversidade de itens alimentares nos meses chuvosos (maio, julho e setembro), mas essa diferença não foi significativa (Figura 20).

41 10

2 Número de itens alimentares/ ind. 1

0 horario Janeiro Maio Setembro Diurno Março Julho Novembro horario Noturno Meses

Figura 19 – Número de presas por indivíduo nos períodos diurnos e noturnos, para A. vulpes capturados de dezembro de 2006 a novembro de 2007 na praia dos Carneiros. Barra vertical corresponde a 95% do intervalo de confiança.

Comparando o número de itens alimentares por indivíduo (S) com a diversidade (H’) e eqüitatividade (J’), observa-se que, apesar do mês de novembro, ter apresentado o maior número de itens alimentares (30), ele apresentou menos itens por indivíduo em média, com distribuição mais eqüitativa entre os indivíduos (J’ maior). No mês de setembro há uma maior diversidade de itens, o que corresponde a um maior número de itens raros presentes nos estômagos, verificado pela baixa eqüitatividade (Figura 21). O mês de dezembro é pouco representativo nessa análise, pois os peixes somente foram coletados durante o dia.

42 7 2.4

2.2 6 2.0

1.8 5 1.6

4 1.4

1.2 J' 3

1.0 H' (Log2)

0.8 2 0.6

0.4 1 Número de itens alimentares/ ind. 0.2

0 0.0 Dezembro1 Janeiro2 Março3 Maio4 Julho5 Setembro6 7Novembro Coletas Figura 20 – Variação do número de itens alimentares por indivíduo, equitabilidade (J`) e diversidade (Shanon-Winer – H`) por coleta de A. vulpes na praia de Carneiros de dezembro de 2006 a novembro de 2007. Barra vertical corresponde ao desvio padrão.

6.3 Dados abióticos

Os dados abióticos aferidos durante as coletas estão apresentados nas tabelas abaixo:

Tabela 08: Médias de temperatura, Salinidade, Oxigênio dissolvido e PH da água. Valores brutos de máximos e mínimos da variação anual da praia dos Carneiros no período de dezembro de 2006 a Novembro de 2007. Dezembro Janeiro Março Maio Julho Setembro Novembro Máx. Mín. Temperatura 28,8 28,575 30,875 30,875 28,325 26,375 27,75 31 26 (oC) Salinidade 35,985 35,985 37,955 36,045 36,395 35,175 34,395 38,5 34 (ppm)

O2 dissolvido 4,995 5,48 7,005 6,555 6,165 6,725 7,285 8,14 4,8 PH 8,21 8,33 8,225 8,3 8,6 8,305 8,485 8,61 8,12 Matéria 3,7 1,2 1,7 1,6 2,2 3,2 2,3 1,15 0,71 Orgânica (%) 2

43 A temperatura variou entre 26oC e 31oC. Os menores valores médios corresponderam ao mês de setembro e novembro, enquanto as maiores médias foram observadas nos meses de março e maio. A salinidade variou entre 34 e 38.5 ppm. Os menores valores foram observados nos meses de setembro e novembro, enquanto os meses de março e julho tiveram as médias mais altas. Os dados ambientais mensurados caracterizam a região como euhalina, tropical (Miranda et al., 2002). Os sedimentos variaram de areia fina a grossa, com a porção silte-argila variando quanto ao diâmetro médio de 0,002% a 5,72%. A fração areia variou de 88,1 a 99,8% e a de cascalho de 0,07 a 10,6%. Apesar desta variação, as distribuições de sedimento foram praticamente unimodais, com apenas duas estações, onde a fração cascalho superou um pouco a fração 0 PHI. Houve uma grande variação nos parâmetros do sedimento tanto mensalmente, quanto entre os meses, com o sedimeto variando de pobremente a grandemente selecionado, de assimetria muito positiva a muito negativa, e curtose de muito platicurtica a leptocurtica. Isto sugere uma grande heterogeneidade no sedimento da área de estudo, apesar de ser uma área arenosa, com baixíssima concentração de finos e matéria orgânica.

44 7. DISCUSSÃO

É necessário conhecer os limites e aplicabilidades dos métodos de amostragem o para o entendimento não só do sistema como das respostas adquiridas com seu uso. A eficiência de captura varia significativamente de acordo com a vulnerabilidade dos peixes ao artefato usado, período, fases da lua e marés (Godefroid et al., 2003). A alteração do habitat e consequentemente da distribuição das presas e dos níveis de densidade podem ser alterados com a flutuação do nível da água. Nível este, que varia com as condições lunares (Rozas & Minello, 1997). Neste âmbito, as coletas foram realizadas sempre nas luas novas, pois segundo Shenker et al. (1993), este corresponde ao período de maior taxa de assentamento para peixes e invertebrados. A escolha do petrecho utilizado, no presente caso a rede de arrasto, se deu a uma questão logística relacionada à área amostrada. A possibilidade de captura de individuos maiores com esse petrecho é baixa principalmente para Albula vulpes, um peixe que é extremamente rápido em fuga e que, ao se chocar em um obstáculo, facilmente consegue fugir (Ault et al., 2005). Por esta razão foi optado o uso de arrastos rápidos e curtos, na tentativa de minimizar a perda de exemplares maiores. O ritmo das marés impõe um padrão comportamental aos peixes que se tornam mais ativos em correntes de baixa velocidade. O efeito da maré é mais marcante na zona entre marés, onde a maior parte dos indivíduos entra nas áreas com as marés enchentes e retiram-se nas vazantes. Nestas marés são encontrados os maiores valores de diversidade e equitabilidade (Godefroid et al., 2003). Com a grande amplitude de maré da fase de lua nova, a coleta através de rede de arrasto seria difícil de ser realizada na maré secante devido a reduzida coluna de água e pela hidrodinâmica muito mais acentuada nesta maré. Por este motivo, com a fase lunar e o petrecho de pesca já determinados, a maré escolhida foi a enchente. O número de arrastos realizados foi superior (até 20 vezes maior) a outros trabalhos que utilizam este petrecho na metodologia (e.g. Vasconcelos-Filho, 1980; Lopes, 1989; Soares et al., 1993; Lira et al., 1996; Magalhães et al., 1996; Almeida et al., 1997; Vasconcelos-Filho et al., 1998; Chaves & Robert, 2001; Grado & Bashirullah, 2001; Gay et al., 2002; Silva & Lopes, 2002; Aguiarro et al., 2003; Chaves & Úmbria, 2003; Lunardon-Branco & Branco, 2003; Idelberger & Greenwood, 2005; Félix et al., 2006). O acréscimo amostral deveu-se ao fato de Albula vulpes ser uma espécie freqüente nos estuários brasileiros, porém com baixa abundância. Isto pode ser

45 observado nos trabalhos de Lopes, 1999; Grado & Bashirullah, 2001; Layman & Silliman, 2002; Layman et al., 2004; Robertson et al., 2004; Schwamborn, 2004; Dennis et al., 2005; Idelberger & Greenwood, 2005; Chagas et al., 2006 e Felix et al., 2006. Dentre os artigos pesquisados, apenas Schwamborn (2004) realizou coletas noturnas. Schwamborn (2004) coletou A. vulpes exclusivamente nas áreas de capim marinho, confirmando através de conteúdo estomacal que essa espécie faz uso destas áreas em Itamaracá apenas para alimentação. Embora o capim marinho ocorra na Praia dos Carneiros, sua ocorrência é bastante reduzida e irregular, e os peixes foram capturados em toda a área de estudo. Estudos com Albula demonstram uma baixa abundância em outras localidades. Na Flórida, durante um ano de coleta com rede de arrasto, Ault et al. (2005) capturaram apenas 37 exemplares, sendo o restante dos exemplares foram provenientes de coletas de pescadores esportivos, que os capturam com molinete ou linha de mão. Na Flórida este é um dos peixes mais cobiçados devido a sua força e velocidade na fuga (Ault et al., 2005). Não foi , porém, objeto da presente pesquisa testar esses outros petrechos. A freqüência de captura nas amostragens realizadas sugere que A. vulpes é residente na praia dos Carneiros. Entretanto, a taxa de captura foi baixa na maior parte dos meses, com exceção de novembro. Um padrão próximo de variação de CPUE (maior abundância no verão) pode ser observado em outra localidade nos trabalhos de Lopes (1999) e Schwamborn (2004). Lopes (1999) coletou indivíduos de Albula vulpes de outubro de 1991 a abril de 1992 (com pico em março), no Rio Jaguaribe (Itamaracá, PE), através de arrastos diurnos. Esse pesquisador somente obteve 85 indivíduos. Schwamborn (2004) obteve 21 indivíduos durante o período de setembro de 2000 a dezembro de 2001 (com picos entre outubro e fevereiro). Em Carneiros foram capturados 350 indivíduos de A. vulpes entre dezembro de 2006 e novembro de 2007, sendo um número bem superior que os estudos anteriores. Arrastos realizados no horário diurno foram responsáveis por 220 indivíduos. Os meses de maio e julho foram os de menores freqüências e abundâncias de captura diurna para A. vulpes (11 indivíduos por mês), porém só apresentaram indivíduos nas medianas e maiores classes de comprimento (entre 13-34 cm). Os dados de captura indicam sazonalidade para a espécie na praia dos Carneiros, também reportada para outras áreas como a Flórida e Bahamas (e.g. Crabtree et al.,1996, 1997, 1998; Mojica et al.,1995; Ault et al., 2005).

46 Capturas de A. vulpes em águas brasileiras são reportadas ao comprimento máximo de 15,1 cm para trabalhos científicos já publicados e 53,0 cm para trabalhos do REVIZZE em processo de publicação(e.g. Lopes, 1999; Grado & Bashirullah, 2001; Layman & Silliman, 2002; Layman et al., 2004; Robertson et al., 2004; Schwamborn, 2004; Dennis et al., 2005; Idelberger & Greenwood, 2005; Chagas et al., 2006 e Felix et al., 2006, Rosângela Lessa, comunicação pessoal). Não há registros científicos de indivíduos de A. vulpes capturados no Brasil com comprimentos superiores. Mesmo assim, a rede de arrasto (com 0,8 cm ente nós) foi o petrecho escolhido, apesar de selecionar principalmente os indivíduos jovens. Através de observações da pesca e conversas informais com pescadores locais da praia dos Carneiros, pode-se constatar que não há captura de ubaranas-focinho-de-rato com comprimento muito maior que 30 cm. Trabalhos com captura diurna de Albula vulpes na Flórida (Alexsander, 1961; Bruger, 1974; Crabtree et al., 1996,1997 e 1998), Golfo da Califórnia (Pfleir et al., 1988), nas Bahamas (Mojica et al., 1995), no Mar das Caraíbas, pontos do Atlântico, na África e no Havaí (Colbourn et al., 2001), demonstraram que o maior comprimento dos indivíduos nestas localidades, foi entre 21-70 cm, para a Flórida, e 20,5-26,4 cm para o Golfo da Califórnia. O que possivelmente está relacionado à arte de pesca utilizada para amostrar os peixes, neste caso linha de mão ou molinete. Na costa da Flórida, Bahamas e Venezuela (Alexsander, 1961; Cervigón 1966; Bruger, 1974; Pfeiler 1984, 1988; Mojica et al., 1995; Crabtree et al., 1996, 1997, 1998; Colbourn et al., 2001; Ault et al., 2005) há registros de Albula vulpes bem maiores do que os amostrados nesse trabalho. Indivíduos com comprimento de ate 100 cm foram coletados em locais rasos (menos de dois metros) em varias áreas da Flórida e Bahamas. O que possivelmente está relacionado à arte de pesca utilizada para amostrar os peixes, neste caso, linha de mão ou molinete. Para o Brasil, os indivíduos capturados e mencionados em Lopes 1999 e Schwamborn 2004 e no presente trabalho, foram coletados apenas através de redes de arrastos. Possivelmente o petrecho de pesca utilizado selecionou não a espécie de captura, mas a faixa de comprimento dos indivíduos. Através de coletas do programa REVIZZE na região nordeste do Brasil, há registros de Albula vulpes capturados com CT máximo de 53 cm através de diversas artes de pesca (espinhel e linha de mão entre outras), localidades e profundidades (Rosângela Lessa, comunicação pessoal).

47 Os trabalhos consultados não comentam sobre a ocorrência de indivíduos de Albula vulpes em classes de comprimentos superiores ao amostrado em lugares rasos da costa brasileira (Lopes, 1999; Grado & Bashirullah, 2001; Layman & Silliman, 2002; Layman et al., 2004; Robertson et al., 2004; Schwamborn, 2004; Dennis et al., 2005; Idelberger & Greenwood, 2005; Chagas et al., 2006 e Felix et al., 2006). Há relatos de ocorrência de A. vulpes em áreas recifais por Figueiredo & Menezes (1978) e Araújo et al. (2004) e Humston et al. (2007) reportam o comportamento solitário para os indivíduos adultos. Em parte, isto pode sugerir que indivíduos adultos podem estar ocorrendo em áreas recifais ou em águas mais profundas que aqui não foram amostradas. Os dados da presente pesquisa sugerem que a maior ocorrência de indivíduos jovens, principalmente dentro de uma específica classe de comprimento (entre 8 e 9 cm, Figura 10) no mês de novembro, seja oriunda de um recrutamento, com posterior assentamento. Recrutamentos já foram registrados para esta espécie por Mojica et al. (1995), nas Bahamas. Alexander (1961), por exemplo, coletou 96% de todas as larvas de A. vulpes em quatro meses do ano estudado. Este resultado foi semelhante ao aqui apresentado para os indivíduos jovens. As relações morfométricas dos indivíduos de diferentes tamanhos foram bastante significativas, e o diâmetro do olho foi a correlação menos próxima do crescimento do comprimento total. Este fato está de acordo com o crescimento para a maior parte dos jovens de teleósteos, onde os indivíduos na fase larval possuem os olhos proporcionalmente maiores que nos jovens e adultos. Após a fase de assentamento larval, o crescimento dos olhos e de algumas estruturas torna-se um pouco mais lentos, tendendo a serem proporcionalmente menores nos adultos (Harder, 1975; Tresher, 1980). A regressão massa-comprimento encontrada para os indivíduos de Albula vulpes da praia de Carneiros foi muito similar a encontrada por Crabtree et al. (1996) para a mesma espécie na Flórida. Eles trabalharam com exemplares maiores, onde seus menores exemplares estavam nas maiores classes de comprimento encontradas na praia de Carneiros de dezembro de 2006 a novembro de 2007. Ault et al. (2005), também registraram uma regressão muito similar para a Flórida e Venezuela. A similaridade das equações indica pelo menos duas informações muito relevantes: os espécimes coletados na praia dos Carneiros são muito semelhantes a diagnose descritiva para o táxon, e provavelmente pertencem a espécie Albula vulpes (L.). É improvável que se trate de um

48 táxon críptico, como ocorrente em outros locais do mundo como, por exemplo, na Califórnia e na costa pacifica do México (Pfeiler et al., 1999; Colborn et al. 2001, Seyoum et al. 2007). Mostra também que o número de espécimes coletados foi significativo, apesar da baixa abundância e freqüência de captura na maioria dos meses. Ault et al. (2005), encontraram uma diferença no crescimento de Albula vulpes senso stricto para a Venezuela e Flórida. Chegaram a conclusão que provavelmente os exemplares da Flórida possuem maiores comprimentos que os de uma área mais tropical como a Venezuela. Esta relação também pode estar ocorrendo para os exemplares capturados na praia dos Carneiros. Os dados de repleção e dilatação intestinal indicam que a maior parte dos indivíduos analisados haviam digerido alimentos em períodos próximos ao da nova alimentação. Dilatações nas regiões anteriores do intestino indicam o início da atividade de assimilação e evacuação, enquanto dilatações em áreas posteriores o final de digestão, onde o bolo alimentar já se encontra bem próximo da evacuação. Como não houve diferença quanto aos estômagos com conteúdos e sem conteúdo por período do dia, pode-se afirmar que Albula vulpes alimenta-se em todos os horários na praia de Carneiros, não havendo, portanto, um horário ou período fixo de alimentação. Esse fato poderia ser evidenciado pela taxa de vacuidade (número de estômagos vazios) que não teve diferença significativa entre os estômagos dos peixes coletados de dia ou à noite. Contudo, deve-se ter em mente que apenas dez peixes analisados encontravam-se nestas condições. O número de estômagos vazios foram mais abundantes nos trabalhos de Burger (1974 apud Crabtree et al.,1998) (1974) e Crabtree et al. (1998). Estes últimos autores comentam a possibilidade de os exemplares terem regurgitado o alimento durante a captura (através de linha de mão e rede de espera) e também especulam que esta espécie busca intensivamente o alimento. Através da análise qualitativa do conteúdo estomacal, foram identificados 3.283 organismos distribuídos em 13 espécies, 12 gêneros, 19 famílias, 09 ordens, 05 classes e 04 filos. A identificação dos itens de conteúdo estomacal para peixes é dificultada pela digestão do conteúdo onde, no mesmo estômago, são encontrados variados graus de digestão, devido à facilidade de digestão de alguns itens. Essa facilidade de digestão se deve a alguns táxons possuírem ou não exoesqueleto, cerdas, estruturas quitinosas e outras proteínas rígidas em sua cobertura dérmica que proporcione uma maior proteção a agressões externas. Além desta, há ainda a maior degradação destes itens pela presença dos dentes molariformes e faringeanos que a espécie Albula vulpes possui, o

49 que contribui consideravelmente para um maior grau de digestão dos itens. Crabtree et al. (1998), obteve um número de táxons identificáveis superior ao encontrado em Carneiros para a Flórida, porém sua análise contou com uma maior quantidade de A. vulpes coletados e estes possuíam comprimentos muito maiores. Layman & Silliman (2002), encontraram poucos táxons nos conteúdos de A. vulpes nas Bahamas, sendo que coletaram apenas 10 indivíduos com comprimento médio de 13.8 cm. Lopes (1999) identificou apenas 03 classes e 04 ordens, não identificando nenhuma família ou espécie. Quanto ao grau de digestão, os estômagos foram analisados juntamente ao grau de repleção, sendo que o de digestão inicial cresceu em relação à repleção. Ou seja, os estômagos que possuíam pouco conteúdo foram os que apresentaram um maior grau de digestão. Isto indica que parte do alimento já estava digerido, possibilitando ao peixe predar novos itens. Conseqüentemente, os estômagos cheios e com maior quantidade de conteúdo estavam com estado de digestão inicial, indicando uma recém alimentação. Mesmo alguns estômagos estando cheios, os intestinos também foram encontrados cheios, indicando uma digestão anterior à situação encontrada. Nenhum trabalho que mencione o grau de digestão para A. vulpes foi obtido. A análise quantitativa dos conteúdos estomacais encontrados foi realizada com base na taxa de vacuidade, freqüência de ocorrência (% FO), importância dos itens, freqüência numérica (% N), análise volumétrica (V), método gráfico de Costello (1990) e os índices de Kawakami & Vazzoler (1980) e Pinkas et al. (1971). O Método de freqüência de ocorrência é o método mais simples e de resultado mais imediato, no entanto, superestimam-se itens que são freqüentes e com pouca participação nutricional. Segundo Bowen (1996), Hahn e Delariva (2003) e Marion (2006), esse método fornece informações sobre a preferência e seletividade alimentar, podendo também demonstrar a uniformidade que um grupo de peixes possa ter sobre determinados itens, porém é falha para estimar sua importância. O Método Numérico pode ser aplicado quando são encontrados organismos inteiros ou que possam ser definidos como unidades. Entretanto, esse método pode superestimar itens abundantes com pouca participação nutricional, ou seja, uma biomassa insignificante quando comparanda com os demais itens. Bowen (1996), Almeida et al. (1997), Hahn et al. (1997), Carvicchioli (2000) e Hahn & Delariva (2003) comentam sobre este ser o melhor método para se estimar abundâncias, no entanto, indicam uso de sub-amostragens para determinados itens como zooplâncton.

50 Os Métodos Volumétrico e Gravimétrico podem ser aplicados quando o número de presas é pequeno e com tamanhos diferentes. No entanto, deve-se levar em conta que os itens encontrados no estômago podem ser encontrados em diferentes graus de digestão. Na análise quantitativa volumétrica dos estômagos, mais da metade dos peixes analisados estavam com repleção de no máximo 50%, independente do horário de captura. Este dado reforça a idéia que Albula vulpes não possui um horário fixo de alimentação (diurno ou noturno). Na análise quantitativa numérica, o índice de vacuidade foi baixo para os dois turnos e por período, uma vez que o número de estômagos encontrados vazios também foi muito baixo. Para o método de freqüência de ocorrência, os itens de maior freqüência foram os crustáceos, considerando-se todos os táxons juntos. Isoladamente, os poliquetas da família Opheliidae foram os organismos mais freqüentes em conteúdo alimentar de A. vulpes. Crustáceos não identificados foi o grupo com maior freqüência de ocorrência para a espécie nos trabalhos de Layman & Silliman (2002). Para Crabtree et al (1998), os crustáceos decápodas foram os de maior valor. Lopes (1999) encontrou o item matéria orgânica digerida como o maior para seu trabalho, seguido pelos sedimentos e crustáceos decápodas e isópodas. Enquanto isso, Schwamborn (2004) encontrou além dos restos animais, os crustáceos como os itens de maior freqüência. Através da metodologia de importância dos itens de Albertine-Berhaut (1973), os itens principais para alimentação de A. vulpes na praia dos Carneiros foram os crustáceos em geral (todos os táxons) e isoladamente os poliquetas da família Opheliidae, seguidos pelos demais poliquetas. Como itens secundários, foram observados anfipodas, principalmente Eudevonopus sp., seguido pelos misidáceas, poliquetas não identificados e copépodas, entre estes últimos o Longipedia coronata. O último na classe de itens secundários são os anfípodas da família Oedicerotidae. Todos os outros itens encontrados se enquadraram na classe de itens ocasionais. Para a análise quantitativa numérica, os itens mais importantes foram os crustáceos e poliquetas em geral, principalmente os Opheliidae, como os itens mais abundantes. A análise de volume demonstrou que o grupo mais importante na alimentação de A. vulpes foram os crustáceos, seguido por restos de animais não identificados, e pelos poliquetas. Isso também pode ser observado facilmente através do método de Costello (1990), onde se pode ver que os crustáceos ainda predominam como item. Para o índice alimentar de Kawakami & Vazzoler (1980), os crustáceos também

51 se sobressairam, seguidos pelos poliquetas. O mesmo resultado foi obtivo numérica e volumetricamente no índice de Pinkas et al. (1971). Em síntese, este trabalho aponta os crustáceos e poliquetas como os itens mais importantes na dieta de Albula vulpes na praia dos Carneiros no período de dezembro de 2006 a novembro de 2007. Algumas metodologias mostram também que os poliquetas da família Opheliidae são um dos itens mais comum na dieta da espécie. O resultado de crustáceos como alimento principal também foi encontrado por Burger (1974 apud Crabtree et al.,1998), Laymann & Silliman (2002) e Crabtree et al. (1998) para Flórida & Bahamas. Para o Brasil, Lopes (1999) encontrou crustáceos como o segundo item mais importante, sendo o primeiro a matéria orgânica animal. Porém, este último autor relata que suas informações não são completas, devido a sua pequena amostragem, número reduzido de exemplares de curta classe de comprimento (4,9 a 15,1 cm), sendo todos jovens. Schwamborn (2004) encontrou o mesmo resultado de Lopes (1999), sendo também incompleto devido a uma quantidade ainda menor de exemplares e de uma classe de comprimento menor também. Outros autores que também citam alimentação de A. vulpes, como Cervigón (1966), relatam para a alimentação desta espécie, apenas invertebrados que habitam praias arenosas e moluscos, assim como Randall (1983) cita apenas invertebrados que habitam abaixo da superfície do fundo. Figueiredo & Menezes (1978) mencionam moluscos como item principal, crustáceos e ocasionalmente outros invertebrados e teleósteos. Whitehead (1978) sugere como os mais importantes os vermes, moluscos, alguns crustáceos e as lulas. Colton & Alevizon (1983) encontraram principalmente moluscos bivalves, seguidos por caranguejos, peixes, poliquetas, gastrópodes e ofiúros, resultado próximo ao obtido por Robins et al. (1986). Laymann & Silliman (2002) registram também os crustáceos, porém tiveram um número muito alto para insetos e larvas de díptera para estuário da Bahamas. A variação alimentar para A. vulpes observada em diversos trabalhos e localidades pode estar sendo influenciada pela duvidosa presença de espécies crípticas nas amostras. Zahorcsak et al. (2000), observaram que espécies co-genéricas simpátricas de Gerreidae, possuíam nichos alimentares diferentes. Esta mesma relação pode estar ocorrendo para as espécies denominadas até então como Albula vulpes. A baixa ocorrência e importância dos moluscos na dieta dos indivíduos da praia dos Carneiros pode ser explicada como uma não preferência alimentar, pois mesmo sendo observado durante as coletas a grande presença de gastrópodes e bivalves, eles

52 foram raros nos conteúdos estomacais. Crabtree et al. (1998) citam várias espécies de moluscos nos conteúdos estomacais, a maioria deles epifaunais, mas todos raros e a maioria ocasional para o Brasil. Esse fato pode demonstrar também uma divergência dos itens alimentares encontrados nos indivíduos coletados na praia dos Carneiros em relação aos coletados em outras áreas (como Flórida, Bahamas e Golfo da Califórnia), pois os itens predominantes nestas diferentes localidades podem ocorrer de forma abundante e por conseqüência serem itens de maior freqüência na alimentação. Sua ausência ou baixa freqüência na área estudada pode ser o motivo de maior importância de outros itens, como os crustáceos. Os teleósteos, apesar de volumetricamente significativos para A. vulpes, numericamente não o são, pois ocorreram muitos em pouquíssimos indivíduos. Este resultado vai contra o encontrado por Burger (1974 apud Crabtree et al.,1998) para as Bahamas e Crabtree et al. (1998) para Flórida. O primeiro menciona 17% de todo conteúdo como teleósteo, enquanto o segundo registrou 45% de peixes nos estômagos de Albula vulpes. Talvez esta baixa freqüência de teleósteos nos conteúdos dos exemplares da praia dos Carneiros esteja associada à faixa de comprimento dos indivíduos capturados, muito inferior aos da Flórida e Bahamas. Apesar de ser um item quase constante nos estômagos e ser considerada como item principal para análise volumétrica e índice alimentar nos meses de dezembro e janeiro, os restos animais não identificáveis (RANI) não constou numericamente como item. Essa valorização do RANI é mencionada por Lopes (1999) para inferir sobre o comportamento alimentar seqüencial. Este comportamento é tido pela busca constante de alimentos, onde o animal ingere pequenas quantidades a cada vez (Aguiar & Filomeno, 1995). Os resultados de Carneiros podem realmente afirmar este comportamento, através dos resultados de repleção intestinal e estomacal e da alta freqüência do RANI para a espécie. Porém, não necessariamente os indivíduos ingerem pouca quantidade de comida sequencialmente, pois muitos estômagos em sua repleção máxima apresentaram intestinos também cheios e com dilatações posteriores, indicando uma evacuação realizada ha pouco tempo antes. A areia, assim como RANI, foi frequentemente encontrado nos estômagos. Este fato provavelmente está ligado a duas razões. A primeira tem como base as informações que a alimentação e a técnica de predacão de A. vulpes estão intimamente ligados ao substrato (Cervigón, 1966; Figueiredo & Menezes, 1978; Whitehead, 1978; Randall, 1983; Robins et al., 1986 e Araújo et al., 2004). Por isso, ingerem acidentalmente

53 sedimentos e outros itens como algas calcáreas, principalmente Halimeda. A segunda razão para alta freqüência da areia, é o fato de um dos principais itens, os poliquetas da família Opheliidae, serem animais que ingerem grãos de areia para retirada de seus alimentos (Fauchald & Jumars, 1979). Todos os Opheliidae encontrados nos conteúdos de A. vulpes, possuíam todo o tubo digestivo repleto de areia. Como a digestão destes animais e mais rápida que em outros táxons (Crabtree et al., 1998), após a digestão dos mesmos, a areia ainda permanece no estômago e intestino ate a evacuação. Esse fato também pode ter mascarado uma maior importância dos poliquetas como item alimentar de Albula vulpes, pois são digeridos mais rápido que os crustáceos o que não possibilita sua identificação. Os copépodes Harpaticoidea foram os crustáceos dominantes numericamente. Estes organismos meiofaunais são dominantes em sedimentos inconsolidados rasos. A maior parte destes copépodes são de hábito bento-pelágico, e resistentes a mudanças ambientais (Mojica et al., 1995). A família de poliquetas mais freqüente e abundante foi Opheliidae. Os Opheliidae são poliquetas sedentívoros errantes que chegam até 60 mm (Amaral & Nonato, 1996; Rouse & Pleijel, 2001). São comuns em substratos arenosos e lamosos, habitando desde águas superficiais à profundidades de 500m, (Uebelacker, 1984). Dentre esta família o único gênero identificável foi Armandia, espécie de hábito sedimentívoro, que vive no primeiro centímetro do sedimento (Tamaki, 1985). A espécie já identificada, Armandia agilis (Andrews, 1891), é registrada para a Carolina do Norte, Golfo do México, Nordeste e Sul do Brasil. É freqüente em dragagens costeiras e praias de areias medianamente grossas e limpas (Nonato, 1981). Em função das características das principais presas identificadas para A. vulpes, como grande abundância, hábito epibentônico ou bêntica superficial, podemos inferir que este peixe possui hábito alimentar oportunista epibentônico. O RVNI (restos vegetais não identificados), apesar de não ter sido tão freqüente quanto a areia e o RANI, provavelmente ocorra também acidentalmente, uma vez que não constam dados de importância para este item. Sua ingestão pode estar relacionada com a presença (mesmo que irregular) de fanerógamas marinhas do habitat das presas, como observado em Crabtree et al. (1998) e Lopes (1999). Os dados abióticos mensurados em cada coleta,sugerem que não houve nenhuma variação atípica das condições ambientais, durantes as coletas, e puderam confirmar a caracterização histórica da região como euhalina tropical (Miranda et al., 2002).

54 8. CONCLUSÕES

• Os espécimes de Albula vulpes coletados em Carneiros são jovens, medindo de 4,050 a 29,768 cm. São residentes na área, com recrutamento durante o período de estiagem.

• Na praia dos Carneiros Albula vulpes apresentou-se como um carnívoro epibentônico, comendo principalmente crustáceos e poliquetas. Os moluscos e teleósteos não são itens importantes na alimentação desses exemplares.

• O mês de setembro apresentou uma maior diversidade de itens, provavelmente devido a maior pluviosidade e conseqüente hidrodinâmica. Essa movimentação deve afetar as áreas rasas de Carneiros, gerando maior oferta de itens raros que normalmente encontravam-se enterrados ou em difícil acesso.

• Os indivíduos maiores ocorreram com maior abundância no período noturno. Porém não houve variação na freqüência de captura, nem no índice de repleção estomacal entre os turnos para os A. vulpes coletados, indicando que a espécie é oportunista e não possui habito de turno para predação.

• As populações de Albula vulpes (L) de Pernambuco e da Flórida são provavelmente panmíticas, uma vez que as relações massa-comprimento dessas duas regiões são muito semelhantes.

55 9. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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