Estudio ecológico

Liolaemus platei

Fecha: Diciembre - 2017

INFORME FINAL

ESTUDIO ECOLÓGICO PLATEI "PROYECTO EXPLOTACIÓN RAJO PUNTO 62 Y AMPLIACIÓN RAJOS KUROKI Y FRANKO NORTE -SUR”

Diciembre 2017

1 Estudio ecológico

Liolaemus platei

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ÍNDICE

ÍNDICE ...... 2

RESUMEN ...... 4

1 INTRODUCCIÓN ...... 5

2 OBJETIVOS ...... 6

2.1 Objetivo general ...... 6

2.2 Objetivo Especifico ...... 6

3 ANTECEDENTES GENERALES ...... 6

4 Propuesta y justificación deL estudio ...... 7

4.1.1 Estudio de la ecología trófica ...... 7

4.1.2 Estatus taxonómico y distribución ...... 7

4.1.3 Tamaño poblacional de L. platei en el área de estudio...... 8

5 MATERIALES Y MÉTODOS ...... 8

5.1 Área de estudio ...... 8

5.2 Parámetros evaluados ...... 9

5.3 Metodología de muestreo ...... 10

5.3.1 Estatus taxonómico ...... 10

5.4 Abundancia de L. platei en el área de estudio ...... 11

5.5 Ecología trófica ...... 12

5.5.1 Caracterización de la dieta ...... 12

5.5.2 La oferta de presas se obtuvo de muestreos sistemáticos ...... 12

5.6 Caracterización del hábitat ...... 13

5.7 3.3. Período del estudio ...... 13

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6 RESULTADOS Y DISCUSIÓN ...... 14

6.1 Estatus taxonómico...... 14

6.1.1 Situación con L. velosoi ...... 15

6.2 Abundancia ...... 18

6.3 Caracterización de la dieta...... 19

6.4 Oferta de presas ...... 21

6.5 Comparación de la dieta con especies simpátricas ...... 25

6.6 Caracterización del hábitat ...... 26

6.6.1 Hábitat ...... 26

6.6.2 Uso de Suelo ...... 26

6.6.3 Uso del hábitat ...... 27

6.6.4 Modelación de hábitat ...... 27

7 CONCLUSIONES ...... 34

8 LITERATURA CITADA Y CONSULTADA...... 35

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RESUMEN

Liolaemus platei es un lagarto de pequeño tamaño con una distribución reducida entre las regiones de Atacama a Coquimbo. Se encuentra clasificado como en Preocupación Menor (LC), según el Reglamento de Clasificación de Especies (DS 8/2017) en Chile. Al igual que muchos chilenos, el conocimiento sobre su ecología es anecdótico, incluso sus poblaciones septentrionales requieren de revisión taxonómica. Con el objetivo de aportar al conocimiento de esta especie, se desarrolló un estudio que aporta sobre tres tópicos centrales de su biología y ecología en el Sitio Prioritario Quebrada Guamanga, parte del área de influencia del proyecto Manto Verde de Mantos Copper. En base a un muestreo de ejemplares en terreno (en septiembre de 2017), obtención de medidas y caracteres morfológicos, y análisis filogenéticos se evaluó el estatus taxonómico de las poblaciones de L. platei en Quebrada Guamanga. Además, se determinó la abundancia de esta especie mediante transectos y se caracterizó su dieta en base a muestreos de individuos mediante la técnica “Stomach Flushing” y análisis de fecas. Los resultados indican que el taxón presente en Quebrada Guamanga corresponde a la especie Liolaemus platei. Ésta presentaría una abundancia relativa de 0,048 ± 0,014 individuos (cada 50 m), y su dieta sería principalmente insectívora; identificándose 16 taxa en los contenidos estomacales y fecales. Los ítemes presa más consumidos fueron los insectos Phytocoris sp., de la familia Miridae (20,59%), seguido de larvas del orden Coleóptera (14,71%), Dorymyrmex sp., insectos de la familia Formicidae (11,76) y larvas de la orden Lepidóptera (8,82%). Además, se caracterizó y modelo su hábitat en un SIG en base a una serie de variables identificadas en terreno, registrándose que la variable de hábitat discriminante para la presencia de L. platei en el área de estudio es la pendiente, y que su distribución estaría estrechamente asociada a sub-cuencas con presencia de matorrales y sustrato rocoso.

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1 INTRODUCCIÓN

El presente Informe de seguimiento ambiental, constituye un Estudio Ecológico sobre la componente fauna terrestre, específicamente para la especie Liolaemus Platei.

Este estudio ecológico buscó dar cumplimiento al considerando 3.8.7 de la Resolución de Calificación Ambiental N° 50 del año 2012 que aprueba el proyecto “Explotación Rajo Punto 62 y Ampliación Rajo Kuroki y Franko Norte –Sur” donde se compromete literalmente y señala que: "Por ello, se considera como una medida, aumentar el conocimiento de esta especie (Liolaemus platei) en el área de estudio y en otras áreas fuera del proyecto, con el fin de identificar su distribución, densidades e identificar hábitats de mejor calidad y que sean fuentes de dispersión de esta especie".

Este estudio ecológico fue desarrollado durante el 2017, con una campaña de terreno en el mes de septiembre. Mientras las variables ambientales asociadas hacen referencia a estudio de población de la especie, considerando densidad y distribución de la especie, además de la identificación de calidad de habitats.

El equipo de trabajo resposable del levantamiento de información y formulación de informes estuvo a cargo de Tierra del Sol Consultores en coordinación con el Centro de Estudio Agrarios y Ambientales (CEA). Participaron los siguientes profesionales:

- FLAVIO OLIVARES ZULETA, Biologo y Magíster en Evaluación y Derecho Ambiental y Magister en Recursos Naturales (c). Magíster (c) en Medio Ambiente y Ordenamiento Territorial. - HERALDO NORAMBUENA RAMIREZ, Biólogo en Gestión de Recursos Naturales y Doctor en Sistemática y Biodiversidad (c). - ANDRÉS MUÑOZ PEDREROS, Médico Veterinario, Magister en Ecología, Doctor en Ciencias Ambientales. - HERMAN NUÑEZ CEPEDA, Profesor de Estado, Magíster en Ciencias M. Zoología - RODRIGO SANTANDER MASSA, Biólogo en Gestión de Recursos Naturales, Magíster en Desarrollo Rural. Doctor en Cs. Forestales (c).

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2 OBJETIVOS

2.1 Objetivo general

Realizar un estudio ecológico de Liolaemus platei que de cumplimiento al compromiso ambiental establecido en el considerando 3.8.7 de la Resolución de Calificación ambiental N° 50 de 2012 que aprueba el proyecto “Explotación Rajo Punto 62, Ampliación Rajo Kuroki y Franko Norte –Sur”.

2.2 Objetivo Especifico

 Verificar a nivel genético la especie en estudio.  Identificar la distribución potencial y abundancia de la especie Liolaemus platei  Caracterizar la dieta de Liolaemus platei  Identificar hábitats de mejor calidad para la especie

3 ANTECEDENTES GENERALES

Liolaemus platei Werner, 1898 (lagartija de Plate) es una especie de tamaño pequeño (longitud hocico-cloaca = 53 mm; longitud cola = 94 mm), aspecto frágil y con cabeza pequeña. Sus escamas dorsales son lanceoladas, alargadas, imbricadas, con quillas medianas, no terminadas en punta. Posee entre 42 a 48 escamas al medio del cuerpo. Color café grisáceo claro. Cabeza café con algunas manchas oscuras. Dos rayas supraoculares claras. Dibujo dorsal formado por líneas transversales de manchas negras, dentelladas, los bordes posteriores más claros, con sus vértices orientados hacia atrás. Mancha antehumeral en el macho. Costados con grandes manchas negras que se prolongan hacia abajo, similar a la piel de un tigre. Cola con anillos transversales oscuros y extremidades con manchas negruzcas transversales. Los rasgos distintivos de Liolaemus velosoi puede ser distinguido de L. platei por la ausencia de mancha antehumeral (siempre presente en L. platei), escamas temporales lisas o débilmente quilladas (notoriamente más quilladas en L. platei) y dispuestas de forma subimbricadas-yuxtapuestas (nunca yuxtapuestas en L. platei), el color de fondo de L. velosoi es gris-café (café-amarillento en L. platei), las manchas oscuras de la banda temporal son notoriamente más marcadas en L. platei. Ovípara (Donoso-Barros 1966). Se le

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observa asoleándose sobre rocas o corriendo entre éstas y la corta vegetación; muy ágil, utiliza como refugios los suelos arenosos removidos y las rocas (Pincheira-Donoso y Núñez 2005).

Los vacíos de información están expuestos en la ficha de Clasificación de Especies según el estado de conservación del Ministerio del Medio Ambiente, y de estos vacíos proponemos estudiar tres: estatus taxonómico, tamaño poblacional y ecología trófica.

4 PROPUESTA Y JUSTIFICACIÓN DEL ESTUDIO

El estudio ecológico de Liolaemus platei da cumplimiento a lo expuesto en el compromiso de: “…aumentar el conocimiento de esta especie en el área de estudio y en otras área fuera del proyecto, con el fin de identificar su distribución, densidades e identificar hábitats de mejor calidad y que sean fuentes de dispersión de esta especie”. Para ello se trabajó en las siguientes líneas:

4.1.1 Estudio de la ecología trófica

La dieta, según Donoso-Barros (1966) es insectívora, no contándose con más antecedentes y menos en el área de estudio. Proponemos caracterizar la ecología trófica identificando sus presas y caracterizando su dieta de primavera mediante índices tróficos como diversidad de presas y selectividad dietaria.

4.1.2 Estatus taxonómico y distribución

Liolaemos platei se distribuye en las Regiones de Atacama y de Coquimbo (Hellmich 1950, Núñez et al. 2001, Pincheira-Donoso & Núñez 2005, Troncoso-Palacios & Ferri-Yánez 2012, Werner 1898). Sin embargo los registros de Caldera y Chañaral (Troncoso & Ortiz 1987, Troncoso-Palacios & Ferri- Yáñez 2012) deberían ser confirmados por análisis moleculares, ya que: (a) son los registros más distantes de la localidad tipo de Liolaemus platei (Coquimbo) y dichas poblaciones muestran un diseño de color algo diferente del resto de las poblaciones. (b) La presencia de Liolaemus velosoi ha sido bien documentada al norte de Copiapó, por lo que existe la posibilidad de que estas poblaciones de L. platei puedan ser poblaciones de L. velosoi. En consecuencia se propone un

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estudio taxonómico de la población del área de estudio usando técnicas filogeográficas para esclarecer el estatus taxonómico de los ejemplares presentes en el área de estudio en relación a sus especies cercanas (L. platei, L. hellmichi, L. velosoi), lo que además contribuirá a delimitar con mayor precisión de distribución real.

4.1.3 Tamaño poblacional de L. platei en el área de estudio.

No se dispone de información poblacional en toda la distribución de la especie, por lo que se propone evaluar la abundancia relativa de sus poblaciones en el área de estudio.

5 MATERIALES Y MÉTODOS

5.1 Área de estudio

El área bajo estudio fueron los limites administrativos del Sitio Prioritario Quebrada Guamanga de aproximadamente 5.000 ha (Imagen 1 en polígono negro), ubicada al sur-este de la ciudad de Chañaral, región de Atacama. La campaña de muestreo se desarrolló entre los días 25 al 30 de octubre de 2017.

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Imagen 1: Área de estudio y puntos de muestreo en Sitio Prioritario Quebrada Guamanga, Región de Atacama.

Ubicación punto referencial del área de estudio:

WGS 84 zona 19 S X 357859,0442 Y 7062146,0397

5.2 Parámetros evaluados

Los parámetros que se utilizaron hacen relación al estudio de la ecología trófica del reptil, el estátus taxonómico y la distribución de la especie y el tamaño poblacional de L. platei en el área de estudio.

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5.3 Metodología de muestreo

5.3.1 Estatus taxonómico

Para evaluar el estatus taxonómico, se realizó un análisis filogenético basado en la reconstrucción de árboles filogenéticos. La obtención de ADN genómico se obtuvo de muestras de sangre siguiendo el protocolo desarrollado por Fetzner (1999), y utilizando el kit QIAGEN DNeasy, bajo la autorización del SAG Nº 292/2017 (Anexo 3). Se amplificó una región del gen mitocondrial citocromo b a través de PCR utilizando protocolos estándar. Los productos de PCR se secuenciaron bidireccionalmente usando un secuenciador ABI PRISM 377 automático de ADN en el Centro de Secuenciación de ADN en Macrogen, Corea. Además, se utilizó información disponible en GenBank (Anexo 1). Las secuencias fueron editadas con el programa Mega 7 con MUSCLE (Edgar 2004) produciendo un alineamiento final de 651 pb. Las regiones codificantes de proteínas fueron traducidas en los aminoácidos para la confirmación de la alineación. Con el fin de recuperar las relaciones de ancestro-descendencia, se reconstruyeron árboles filogenéticos mediante aproximación Bayesiana. El análisis Bayesiano se realizó con el programa BEAST 2. Se generaron 100.000.000 de árboles muestreando cada 1.000 árboles para asegurar que los muestreos fueran independientes. Los primeros 5.000 árboles de la muestra fueron removidos para evitar incluir árboles muestreados antes de la convergencia de la cadena de Markov. Las convergencias del análisis se examinaron visualmente en el programa Tracer v1.6 (Rambaut et al. 2014). De forma complementaria, se realizó un análisis bibliográfico exhaustivo, para sumar evidencias de trabajos publicados en relación a la especie objetivo. Esta información se incorporó en el apartado “Situación con L. velosoi”.

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5.4 Abundancia de L. platei en el área de estudio

La técnica de registro de reptiles fue de avistamientos directos diurnos y para estimar la abundancia, se empleó un índice de abundancia relativa (Caughley & Sinclair 1994). Para ello se registró el número de ejemplares en 20 transectos de 50 m cada uno, ubicados al azar en el área de estudio (submuestreos). Se tomó un punto de partida para el primer transecto y números al azar para la ubicación de los siguientes, pero manteniendo una distancia mínima entre ellos de 10 m. Cada transecto fue recorrido por cuatro observadores en 14,8±7 minutos, caminando despacio, en días soleados (con un máximo de nubosidad de 40%), entre las 10:00 y 14:00 hrs y entre 16:00 y 18:00 hrs. Se obtuvo un valor de abundancia, promediando los conteos de los transectos con presencia de la especie. Los individuos considerados en los conteos se observaron a una distancia máxima de tres m. Se compararon las abundancias entre especies de lagartos mediante la prueba no-paramétrica de Kruskal-Wallis con una significancia estadística de 0,05.

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5.5 Ecología trófica

5.5.1 Caracterización de la dieta

Para caracterizar la dieta, se emplearon dos métodos: (a) recolección del alimento ingerido por las lagartijas mediante la técnica “Stomach Flushing” (Solé et al. 2005), que consiste en un lavado estomacal con el previamente inmovilizado (N= 3), mediante una jeringa con agua unida a un catéter que se introduce en la boca con la ayuda de una espátula a través del esófago hasta el estómago. El animal vomita el contenido estomacal, el que se recogió en un recipiente decantándose en un tamiz. Los ítemes fueron recogidos con una pinza y se fijaron en etanol al 70%. Para los especímenes más pequeños, se utilizó una gasa. Luego los ejemplares fueron liberados. (b) Recolección de heces desde animales previamente identificados a nivel de especie (N= 4). El contenido estomacal y de heces (N= 7) se analizó en laboratorio con lupa estereoscópica identificando los organismos encontrados. Para determinar la equidad en la diversidad de ítemes

s de la dieta se utilizó el índice de Shannon-Wiener (H’): H’ = donde: pi es la   pi log 2 pi i1 proporción del ítem i sobre el total de la muestra. El Índice de equidad de Pielou (J’) que estima la proporción de la diversidad observada con relación a la máxima esperada según: J’ = H’/H’max, donde: H’ = índice de Shannon-Wiener, H’max = log2 S, siendo S la riqueza de especies (Magurran 1988).

5.5.2 La oferta de presas se obtuvo de muestreos sistemáticos

Para estimar la oferta de presas se instalaron 153 trampas de caída (sensu Cepeda-Pizarro et al. 2005, Leather 2005), empleándose vasos plásticos de 500 ml. El material recolectado se retiró y conservó en alcohol glicerinado al 70%, hasta su determinación taxonómica. Se consideró un muestreo en cuatro sectores de la quebrada Guamanga y de manera altitudinal (cada 100 m), donde se instalaron tres réplicas en cada punto, las que fueron instaladas estacionalmente entre los años 2014-2015. La quebrada principal (Qp) consistió en un muestreo desde la playa en Caleta Flamenco hasta la mina Manto Verde, donde, Ladera norte (Ln) consiste en un muestreo realizado

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en cerro más alto de exposición sur, donde se instalaron trampas en un trayecto hasta la cumbre (1.401 msm). Ladera sur (Ls) consistió en un muestreo realizado en cerro más alto de exposición norte, donde se instalaron trampas en un trayecto hasta la cumbre (1.349 mnm). Ladera oeste (Lo) que consistió en la postura de trampas en dos cerros paralelos a la costa frente a Manto verde, que sería el extremo este del sitio prioritario, con una altura máxima de 1.050 m el último sitio consiste en dos aguadas (A). Se seleccionaron 51 puntos de muestreo repartidos en seis sitios (Qp, Ln, Ls, Lo, A1, A2) donde se instalaron tres trampas de caída por sitio, separadas por tres metros. Además se realizaron muestreos de insectos saprofitos, apaleo y colectas manuales de modo aleatorio.

5.6 Caracterización del hábitat

En base a la información generada en los transectos para el estudio de abundancia, se construyeron cartas para el área de estudio, que muestran los registros de los ejemplares distribuidos espacialmente. Esta información que permitió construir el modelo de uso de hábitat y el modelo espacial de distribución.

La presencia de ejemplares se relacionó con las variables medidas a través del análisis discriminante que permitieron la elaboración de modelos predictivos del uso del hábitat por esta especie. Esto permitió, mediante análisis en un Sistema de Información Geográfico (SIG), elaborar la carta de presencia probable de la especie. Los proponentes de este estudio ya han realizado este tipo de análisis para roedores y aves rapaces (e.g., Muñoz-Pedreros et al. 2007).

5.7 3.3. Período del estudio

El estudio ecológico de Liolaemus platei, se desarrolló durante 6 meses, comenzando en julio del 2017, con trabajos tanto en gabinete como en terreno. La campaña de terreno se realizó del 25 al 29 de septiembre del 2017.

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6 RESULTADOS Y DISCUSIÓN

6.1 Estatus taxonómico

Se obtuvo un alineamiento de 651 pb del gen mitocondrial citocromo b, éste mostró baja saturación (Iss = 0.136 < Iss.c = 0.741; p ≤ 0.0001). La información genética generada para el representante de la población de Liolaemus platei de Guamanga, estuvo estrechamente asociada con las secuencias de referencias de L. platei depositados en GenBank (Anexo 1). La distancia genética entre L. platei de Guamanga y L. platei de referencia fue de 0,9% (Tabla 1), y su posición filogenética mostró que es individuo hermano y estrechamente asociado a L. platei (PP = 1,0; Imagen 2), siendo estos individuos partes de un clado que incluye además a L. tenuis, L. pseudolemniscatus y L. nigromaculatus (PP = 0,8).

Tabla 1: Estimación de la divergencia genética (p-distance) entre secuencias de distintos taxones/muestras de liolaemus. Se muestra en número de pares de bases distintas entre sitios. El análisis incluye 11 secuencias nucleotídicas. Se eliminaron todos los GAPS

Taxón/muestra 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 1. AY850635.1 Liolaemus platei - 2. Liolaemus platei - Guamanga 0,009 - 3. EU220834.1 Liolaemus 0,145 0,153 - nigromaculatus 4. EU220833.1 Liolaemus 0,174 0,162 0,150 - pseudolemniscatus 5. KC313261.1 Liolaemus nigroviridis 0,155 0,152 0,153 0,152 - 6. KC313258.1 Liolaemus nigroviridis 0,155 0,152 0,153 0,152 0,000 - 7. EU649243.1 Liolaemus tenuis 0,150 0,160 0,163 0,186 0,168 0,168 - 8. EU220835.1 Liolaemus nitidus 0,166 0,170 0,160 0,178 0,153 0,153 0,170 - 9. AY850619.1 Liolaemus m. monticola 0,160 0,157 0,150 0,162 0,155 0,155 0,155 0,071 - 10. EU649413.1 Liolaemus pictus 0,183 0,192 0,187 0,199 0,178 0,178 0,179 0,195 0,179 - 11. EU649408.1 Liolaemus pictus 0,181 0,191 0,183 0,189 0,181 0,181 0,187 0,183 0,173 0,027 -

Las medidas morfológicas de los ejemplares capturados en terreno fueron: largo cabeza-cloaca 45,18 ± 3,8 mm y peso 3,63 ± 0,75 grs, los que coinciden con las medidas reportadas para la especie por Pincheira-Donoso & Núñez (2005) que normalmente son < a 65 mm LS.

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Imagen 2: Árbol filogenético basado en inferencia bayesiana generado en BEAST2 con el marcador mitocondrial CITOCROMO B (651PB). Datos delante nodos indican probabilidad posterior. En azul se muestra posición de muestras provenientes de Quebrada Guamanga.

6.1.1 Situación con L. velosoi

Demangel (2016a) realizó una revisión del material tipo de L. velosoi en revisión de la consistencia de sus caracteres diagnósticos, sobre esto señala lo siguiente: L. platei fue descrita sobre la base de una muestra colectada en Coquimbo, Chile. L velosoi, fue descrita basándose en ejemplares colectados en el Cerro Imán, Estación Paipote, Monte Almagro y Piedra Colgada, en sectores cercanos a la ciudad de Copiapó. Ortíz (1987) considera que L. velosoi presenta dos hileras de escamas en el borde anterior del meato auditivo que se superponen parcialmente, y además, una coloración grisácea que permitiría separarla de L. platei. Pincheira-Donoso & Núñez (2005) reconocen a L. velosoi y la diagnostican de L. platei sobre la base de un distinto rango de escamas alrededor de la zona media del cuerpo, la intensidad de las quillas de las escamas dorsales y

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diferencias en el colorido de fondo. Además, estos autores agregan Diego de Almagro como una nueva localidad, la más septentrional de L. velosoi. Recientemente, L. velosoi fue propuesto como sinónimo sénior de L. josephorum Núñez et al. (2001), por Pincheira-Donoso & Núñez (2005). Esta propuesta fue rechaza por Lobo et al. (2010) debido a que Pincheira-Donoso & Núñez (2005) no presentaron información de respaldo. Posteriormente, Troncoso-Palacios & Ferri-Yáñez (2012) realizaron un análisis de los caracteres de diagnóstico y no encontraron diferencias morfológicas entre ambas especies, que justifiquen la separación de L. josephorum como una especie diferente de L. velosoi, confirmando la propuesta de Pincheira-Donoso & Núñez (2005).

Demangel (2016a) revisó la muestra tipo de L. velosoi y logró observar que otros ejemplares no presentan las hileras superpuestas de escamas en el borde anterior del meato auditivo como en el holotipo, por lo que se pone en duda este carácter como propio y distintivo de L. velosoi. En múltiples expediciones Demangel (2016a) ha registrado que en los sectores cercanos a la ciudad de Copiapó, si bien existen individuos de color grisáceo pálido, grisáceo amarillento y diseño difuso, como los descritos para L. velosoi; en las mismas poblaciones existen otros individuos con un patrón de coloración marcado y con los colores descritos para L. platei, y con números de escamas alrededor del cuerpo que se superponen a esta especie. Entre los ejemplares de Diego de Almagro es menos frecuente encontrar ejemplares con la coloración similar o típica de L. platei. A su vez es posible encontrar ejemplares pálidos o con patrón de coloración difuso en muchas otras poblaciones, en especial desde el Río Huasco hacia el norte, y al realizar una prospección más exhaustiva, resulta frecuente encontrar en simpatría a otros ejemplares con un patrón de coloración más marcado, y es posible apreciar un gradiente de coloración entre los ejemplares con coloración más difusa y los con coloración más marcada, aún dentro de una misma población.

Aparentemente, la gran variabilidad de la morfología y la poca claridad en los caracteres morfológicos que las diferenciarían no permiten realizar una identificación, por lo que Demangel (2016a) considera que las distintas poblaciones corresponden todas a una misma especie que por precedencia debe llamarse L. platei. Sin embargo, recientemente Panzera et al. (2017) en base a un estudio filogenómico que incluyó 541 elementos ultraconservados (UCEs) y 44 genes codificantes para 16 taxa que incluyeron muestras de las terra typica de L. platei y L. velosoi,

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reportaron a ambas especies como válidas y parte de un grupo que además incluye a L. zapallarensis y L. nigromaculatus (grupo nigromaculatus; Imagen 3).

Imagen 3: Relaciones filogenómicas en Liolaemus, modificado con autorización de Panzera et al. (2017).

Considerando los antecedentes previos, y en base a los análisis explícitos de relaciones intraespecíficas planteadas por Panzera et al. (2017), y de acuerdo a nuestro resultados filogenéticos, las poblaciones de Liolaemus objeto de este estudio efectivamente corresponderían a la especie L. platei.

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6.2 Abundancia

En total se realizaron 20 transectos en siete sub-cuencas de la Quebrada Guamanga, sumando un esfuerzo de muestreo de 26,6 horas hombre (Imagen 4). Para todos los transectos se registraron 56 lagartos, de estos en orden decreciente los más abundantes fueron Liolaemus platei con 44 individuos, L. nigromaculatus con 5 individuos y Callopistes maculatus con 7 individuos. Además se registraron otros 12 individuos de L. platei fuera de los transectos.

Imagen 4: Transecto para estimación de abundancia de Liolaemus platei en Guacamanga, primavera de 2017.

La abundancia relativa (individuos/50m) de L. platei fue de 0,048 ± 0,014 individuos, para L. nigromaculatus fue de 0,002 ± 0,01 individuos y para C. maculatus fue de 0,028 ± 0,008 individuos. A pesar de una abundancia levemente mayor para L. platei, en los sitios donde ocurrieron las tres especies, sus abundancias no mostraron diferencias estadísticamente significativas (Kruskall-Wallis 0,486; p = 0,784).

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Imagen 5: Ejemplares de Liolaemus identificados en los transectos en Guamanga: A-B L. platei, C-D: L. nigromaculatus.

6.3 Caracterización de la dieta

La clase más consumida fueron los insectos, por sobre los arácnidos (Imagen 6 A), y de los insectos los órdenes preferidos fueron, en orden decreciente, Coleópteros, Hemiptera e Hymenopteros constituyendo un 73,5% de la dieta (Imagen 6 B).

Arachnida Insecta Orthoptera Diptera 6% Neuroptera Lepidoptera Hymenoptera Hemiptera Coleoptera 94% 0,00 10,00 20,00 30,00 40,00

A B Imagen 6: Presas consumidas por Liolaemus platei en Guamanga, primavera de 2017. A= clases y B= ordenes de la Clase Insecta.

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Se identificaron 16 taxa en los contenidos estomacales y de heces y los más consumidos fueron los insectos Phytocoris sp., de la familia Miridae (20,59%), seguido de larvas del orden Coleóptera (14,71%), Dorymyrmex sp., insecto de la familia Formicidae (11,76) y larvas del orden Lepidóptera (8,82%), los que en su conjunto constituyen el 56% de la dieta de primavera en Guamanga (Tabla 2).

Tabla 2: Dieta de Liolaemus platei (N=7) en Guamanga, primavera de 2017. E= contenido estomacal, F= contenido fecal, f= frecuencia, %= abundacia expresada en proporción.

Clase Orden Familia Especie E1 E2 E3 F1 F2 F3 F4 f % Arachnida Solifugae Mummuciidae Uspallata sp. 1 1 2,94 Arachnida Pseudoscorpiones sp. 1 1 2,94 Insecta Neuroptera Larva sp. 2 2 5,88 Insecta Coleoptera Tenebrionidae larva 1 1 2 5,88 Insecta Coleoptera Curculionidae Sibinia sp. 1 1 2 5,88 Insecta Coleoptera Curculionidae Listroderes sp. 1 1 2,94 Insecta Coleoptera Melyridae Arthrobrachus 1 1 2,94 sp. Insecta Coleoptera Larva sp 3 1 1 5 14,71 Insecta Diptera sp. 1 1 2,94 Insecta Hemiptera Aphididae 1 1 2,94 Insecta Hemiptera Miridae Phytocoris sp. 1 3 2 1 7 20,59 Insecta Hymenoptera Formicidae Dorymyrmex sp. 1 1 2 4 11,76 1 Insecta Hymenoptera Apidae sp. 1 1 2,94 Insecta Hymenoptera Mutillidae sp. 1 1 1 2,94 Insecta Lepidoptera Larva 1 1 1 3 8,82 Insecta Orthoptera ninfas sp. 1 1 2,94

El índice de Shannon-Wiener fue relativamente alto (H’ = 2,446 con un H’max= 2,464 y un H’min= 1,89) y el índice de equidad es de J’= 0,90. Es decir las presas están homogéneamente representadas, y la dominancia de Phytocoris sp. no es significativamente modeladora de una supuesta inequidad en la representación de las presas.

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6.4 Oferta de presas

Se registraron 211 especies de invertebrados y la clase más abundante fue Entognatha seguida de Insecta (Tabla 3, Imagen 7). Nótese que Liolaemus platei consumió preferentemente insectos que en la oferta ambiental solo representa el 20%.

Tabla 3: Invertebrados registrados en Quebrada Guamanga, región de Atacama. F = frecuencia, %= abundancia. Continúa.

Clase Orden Familia F % Malacostraca Isopoda Armadilloidae 3.868 0,438 Chilopoda Scutigeromorpha Scutigeridae 3 0,000 Lithobiomorpha Lithobiidae 128 0,015 Geophilomorpha Geophilidae 23 0,003 Arachnida Araneae Sicariidae 412 0,047 Palpimanidae 24 0,003 Gnaphosidae 338 0,038 Salticidae 257 0,029 Theraphosidae 181 0,021 ssp. 3.547 0,402 Scorpiones Bothriuridae 1.820 0,206 Solifugae Daesiidae 2.898 0,329 Ammotrechidae 312 0,035 Mummuciidae 1.227 0,139 Pseudoscorpiones ssp. 290 0,033 Acari ssp. 49.624 5,625 Insecta Coccoidea ssp. 3.266 0,370 Neuroptera Coniopterygidae 278 0,032 Crisopidae 34 0,004 Myrmeleontidae 10 0,001 Coleoptera Tenebrionidae 5.382 0,610 Oedemeridae - 0,000 Meloidae 280 0,032 Lathridiidae 2 0,000 Anthicidae 27 0,003 Staphylinidae 74 0,008 Mordellidae 4 0,000 Ptinidae 108 0,012 Dermestidae - 0,000 Bruchidae 4 0,000 Histeridae 9 0,001 Coccinellidae 26 0,003 Chrysomelidae - 0,000 Cleridae 13 0,001 Curculionidae 908 0,103 Cerambycidae 33 0,004 Bruchidae 17 0,002 Buprestidae 35 0,004 Carabidae 652 0,074 Cleridae 13 0,001 Cantaridae 106 0,012 Melyridae 225 0,026 Phengodidae 24 0,003 ssp. 584 0,066

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TABLA 3 (continuación). Invertebrados registrados en quebrada Guamanga, región de Atacama. F = Frecuencia, %= abundancia. Diptera ssp. 30.364 3,442 Scyaridae 541 0,061 Phoridae 544 0,062 Tachinidae 940 0,107 Asilidae 71 0,008 Bombillidae 49 0,006 Acroceridae 380 0,043 Syrphidae 12 0,001 Tephritidae 3 0,000 Muscidae 13 0,001 Calliphoridae 24 0,003 Drosophilidae 9 0,001 Bibionidae 2 0,000 Hemiptera Aphididae 391 0,044 Membracidae 81 0,009 Reduviidae 5 0,001 Pentatomidae 86 0,010 Lygaeidae 152 0,017 Nabidae - 0,000 Miridae 5 0,001 Tinginae - 0,000 Cicalledidae 1.391 0,158 Berytidae 2.903 0,329 Hymenoptera Formicidae 58.078 6,583 Argidae 118 0,013 Sphecidae 325 0,037 Apidae 1 0,000 Andrenidae 185 0,021 plumaridae 35 0,004 Ichneumonidae 178 0,020 Vespidae 18 0,002 Colletidae 30 0,003 Pompilidae 315 0,036 Eumenidae 14 0,002 Chalcididae 230 0,026 Chalcidoidea 747 0,085 Trichogramatidae 149 0,017 Brachonidae 12 0,001 Eucharitidae 3 0,000 Mutillidae 419 0,047 Tiphiidae 14 0,002 Lepidoptera Nymphalidae 7 0,001 Geometridae 5.322 0,603 Noctuidae 882 0,100 Sphingidae 19 0,002 Orthoptera Gryllidae 15.655 1,775 Acrididae 1.815 0,206 Tettigoniidae 25.552 2,896 Tristiridae 596 0,068 Proscopidae 21 0,002 Psocodea Sphaeropsocidae 993 0,113 Lachesillidae 2.580 0,292 Thysanoptera Thripidae 516 0,058 Thysanura Lepismatidae 921 0,104 Maindroniidae 1.300 0,147 Machilidae 1 0,000 Entognatha Symphypleona Sminthuridae 453.507 51,408 Entomobryomorpha Entomobryidae 196.462 22,270 Total 882.179 100,0

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Entognatha Insecta Arachnida Isopoda Chilopoda

0% 0% 7% 20%

73%

Imagen 7: Invertebrados registrados en Guamanga según las clases más abundantes.

De la clase insecta las presas más consumidas por Liolaemus platei pertenecen al orden coleóptera, sin embargo es el orden menos abundante en terreno (< 1%), lo mismo ocurre con el segundo ítem más consumido, Hemíptera, que en terreno tiene muy baja abundancia (< 0,6%). (Imagen 8, Tabla 3), lo que permite especular que esta lagartija no consume sus presas en la misma medida que se ofrece en el ambiente; comportándose más bien como un selectivo trófico.

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Coleóptera Díptera Orthoptera

Clase Clase insecta Hymenoptera 0,0 10,0 20,0 30,0 40,0 50,0 Porcentaje

Orthoptera

Diptera Neuroptera Lepidoptera Hymenoptera Clase Clase insecta Hemiptera Coleoptera 0,00 10,00 20,00 30,00 40,00 Porcentaje

Imagen 8: Proporción (en %) de órdenes de la Clase Insecta registrados en el ambiente (oferta de presas, arriba) en Guamanga y en la dieta de ejemplares de Liolaemus platei (abajo).

La oferta de presas invertebradas puede ser muy variable en los ecosistemas áridos. Los artrópodos de estos ambientes presentan adaptaciones para su sobrevivencia, frente a condiciones extremas de temperatura y humedad, insolación y radiación, pluviometría baja e irregular que tiende a ser estacional, largos períodos de sequía, vientos fuertes, sustrato a menudo compuesto por arcilla, roca y arena, que se puede presentar en forma de dunas. Otro factor importante es una escasa y por lo general muy especializada cobertura vegetacional (Cloudsley- Thompson 1988). Estos factores realzan la importancia de los invertebrados debido a la permanencia de algunas especies resistentes en periodos de sequía, siendo un recurso alimentario importante, esto está bien documentado para Tenebrionidae (Carmona & Rivadeneira 2006, Guzmán et al. 2007, Vidal & Labra 2008, Carevic 2011), además de cumplir la función de polinización de las plantas que florecen en estas condiciones.

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6.5 Comparación de la dieta con especies simpátricas

Liolaemos platei es una especie insectívora a diferencia de Liolaemus donosoi, que al sur de Antofagasta tiene un régimen omnívoro y en sus estómagos se encontraron insectos y restos vegetales, especialmente flores (Ortiz 1975). Liolaemus nigromaculatus la estudió Fuentes (1977) en Zapallar y Los Molles, y en Morrillos, a 15 km al sur de Coquimbo; quién documenta que la autoecología de una especie puede describirse desde el punto de vista del uso de hábitat, régimen de alimentación y tiempo de actividad (diario y estacional), y considera definir los tamaños de los individuos para relacionarlos con el consumo de alimentos, presentando una estratificación alimentaria por tamaño de individuos, macho adulto, hembra adulta y juvenil. En su complemento, la investigación de Ortiz & Riveros (1976) de Liolaemus nigromaculatus kuhlmani, establece hábitos alimentarios y determina las variaciones estacionales de su dieta, el que se realiza con datos tomados en Concón, al norte de la desembocadura del Aconcagua. Con estos antecedentes, la dieta de L. nigromaculatus se define como semiherbívora, consumiendo insectos y restos vegetales, en que los grupos de mayor tamaño consumen más vegetación y presas más grandes que los grupos de menor tamaño. Los machos comen más vegetación y presas más grandes que las hembras y los juveniles (estos comen menos que las hembras y presas más pequeñas que ellas) (Fuentes 1977). L. nigromaculatus, no es selectivo, de los contenidos estomacales analizados y que no consideran el material vegetal, se concluyó que come insectos y arácnidos los que conforman casi la totalidad de su dieta con un 99,87%, la mayor número de presas está compuesto por homóptera, coleóptera, himenóptera, larvas de coleóptera y araneae, y se señala que hay diferencia entre los hábitos alimentarios entre adultos e infantiles, los infantiles comen más presas que los adultos. También, se encontraron restos vegetales de hojas y frutos, tejidos tiernos o pulposos y a nivel del suelo como Ambrosia chamissonis, Carpobrotus chilensis, Calystegia soldanela, Astragalus valparadisiensis, Baccharis concava y frutos de Margiricarpus setosus, señalando que la herbivoría no es casual, ya que se ha encontrado en todas las estaciones muestreadas (Ortiz & Riveros 1976). Interesante resulta esta omnivoría en L. nigromaculatus, ya que Donoso-Barros (1966) define esta especie como insectívora (Guerra et al. 2017).

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6.6 Caracterización del hábitat

6.6.1 Hábitat

De acuerdo a la bibliografía citada y a las observaciones realizadas en terreno. Se ha determinado que las variables discriminantes en la presencia de la especie son:

1. RELIEVE: faldeos de cerros 2. TIPO DE SUELOS: zonas arenosas, ojalá removidos 3. UBICACIÓN: costa y ríos 4. ALTITUD: hasta los 2.650 msm. El terreno se encuentra bajo el límite de la especie por lo que no se considerará esta variable. 5. EXISTENCIA DE CAMINOS: Rechaza la presencia de estos, por facilitar el hábitat para otras especies con las cuales compite.

6.6.2 Uso de Suelo

La información de uso actual del suelo se obtuvo del estudio de uso de suelo del año 2014 derivado del proyecto conjunto de investigación financiado por UC Berkeley-Chile Seed Funds (grant number: 77477), Development of advanced remote sensingmethods for mapping and managing plant species diversity in Mediterranean Forests of Chile and California 2013–2014. De acuerdo a esta base de datos el uso de suelo del área de estudio se encuentra en la Tabla 4.

Tabla 4: Uso de suelo actual área de estudio (Sensu Zhao et al. 2016)

Uso de Suelo Superficie ha Matorrales Áridos 159,83 Masas de Agua 0,59 Superficies Impermeables 0,36 Rocas 7.491,32 Gravas 763,63

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6.6.3 Uso del hábitat

El uso del hábitat se obtuvo mediante la observación directa de la especie, la cual validó los supuestos bibliográficos (Tabla 5).

Tabla 5: Coordenadas métricas WGS 84 huso 19 Sur de las observaciones directas de la especie.

Transecto Coordenada Coordenada X UTM Y UTM LPT01 360663 7061721 LPT02 360663 7061721 LPT04 355081 7063413 LPT05 355055 7063198 LPT06 354895 7062703 LPT07 354895 7062703 LPT08 352785 7060833 LPT09 352816 7060556 LPT14 360283 7063564 LPT16 356410 7060874 LPT18 352290 7063012 LPT19 352290 7063012 LPT20 352290 7063012

6.6.4 Modelación de hábitat

La modelación del hábitat corresponde a una composición multicriterio compuesta por una serie de variables descritas en la bibliografía citada y detallada en el presente informe. Dichas variables fueron validadas en terreno, así mismo se incluyen consideraciones originadas en él durante la ejecución del estudio. La base de datos para la generación del modelo de distribución es la siguiente (Tabla 6).

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Tabla 6: Bases de información utilizadas en la modelación de hábitat.

Capa Fuente Formato Escala

Pixel 30 X 30 Modelo Uso del Suelo Chile Zhao 2016 Raster metros

Red vial MOP 2014 Shapefile 1:250000

Red hídrica BCN 2012 Shapefile 1:250000

ASTER Satelite ALOS PALSAR NASA 2011 Raster Pixel 12 X 12 metros

Curvas de nivel 15 m Este estudio Shapefile 1:25000

Registros especie Este estudio Shapefile 1:1

Con la información bibliográfica, las bases de información antes descritas y la información recogida en terreno se procedió a seleccionar las variables del hábitat que influyen en la presencia de la especie. Las variables, fuentes de información y su codificación en la significancia de cada una de las variables se detallan en la Tabla 7.

Tabla 7: Variables comprometidas en el modelo de hábitat de Liolaemus platei

Variable Fuente Rango Significancia

Uso del Suelo Zhao 2016 Rocas Alta

Grava Media

Matorrales áridos Baja

Superficies impermeables y Nula masas de agua

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Variable Fuente Rango Significancia

Hidrografía BCN 2012 Distancia desde el cuerpo de Alta agua (radio < 50 m)

Distancia desde el cuerpo de Media agua (radio < 100 m)

Distancia desde el cuerpo de Baja agua (radio < 150 m)

Tipo de relieve CEA 2017 Plano (<5º) Alta (pendiente) Relativamente plano (>10º - Alta 15º)

Con lomajes leves (>15º - Media 20º)

Con lomajes (>20º - 25º) Baja

Empinado (>25º) Nula

Cercanía de caminos MOP 2014 caminos alejados (>500 m) Media

caminos cercanos (<500 m) Nula

Con las variables y significancia de las mismas, que se encuentra en la Tabla 7, se procedió a construir un modelo de hábitat mediante la aplicación ModelBuilder del software ArcGIS, cuyo lenguaje de programación visual es óptimo para crear flujos replicables de trabajo centrado en el geoprocesamiento. Esto con el fin de generar un modelo de geoprocesamiento automatizado que pueda ser replicado para el área de estudio, permitiendo la documentación del proceso de análisis espacial y de administración de datos.

Este modelo de geoprocesamiento multicriterio se generó para la organización de la información creada para identificar el hábitat probable de la especie en el área de estudio. En dicho modelo las

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entradas en colores azules se refieren a las capas de información que se desprenden de la Tabla 7, las entradas en amarillo corresponden a los procesos cartográficos aplicado a las capas de entrada y a los resultados intermedios, y las entradas verdes corresponden a los resultados intermedios, y la entrada en rojo corresponde al modelo final de hábitat para el área de estudio.

Imagen 9: Modelo conceptual para la generación de las capas de ambiente para las áreas de estudio de Baño Nuevo y Valle Chacabuco.

La unidad de muestreo para el modelo de hábitat es de cincuenta metros, esto fue ajustado en terreno de acuerdo a los transectos realizados. Cabe destacar que el modelo final es la sumatoria algebraica de las reclasificación de cada variable sugerida en la Tabla 7. Las variables no fueron ponderadas para dar igual importancia a cada una de ellas, aun así la variable discriminante es la pendiente, dando con ello mayor importancia a la relación reptil-quebrada.

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Los resultados gráficos del proceso de modelamiento se observan en las figuras de preferencia de hábitat. Los resultados muestran una escala de la sumatoria indicada en el párrafo anterior, donde a mayor es el rango numérico mayores son las condiciones reunidas que son preferencia de la especie (Imagen 10).

Imagen 10: Hábitat probable de Liolaemus platei en el área de estudio.

El modelo de hábitat es el resultado de la interpolación por medio del proceso geoestadístico variográfico kriging de tipo anisotrópico predictivo. El umbral de búsqueda de similitudes espaciales se orientó a los 96º, ya que en ese sentido se encontraron las mayores similitudes espaciales; el rango de búsqueda se estableció hasta los 415 metros desde cada quebrada. El resultado final indica que los resultados son confiables hasta los 5.236 metros desde cualquier avistamiento de la especie dentro del área de estudio, tal y como se puede apreciar en la Imagen 11.

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Imagen 11: Variograma anisotrópico del modelo geoestadístico resultante. (MODELO: 0.15826*NUGGET+0.66518*STABLE(5236,2160.9,96.2,2))

La pendiente es la variable de hábitat discriminante para predecir la presencia de L. platei, en el área de estudio. Esta variable, la pendiente, es la que presenta la mayor densidad de vegetación (matorrales) y clastos grandes (versus zonas planas) lo que en su conjunto ofrecen condiciones óptimas de hábitat para la especie en Guamanga (e.g., refugio, zonas reproducción).

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Imagen 12: Hábitat idóneo para Liolaemus platei, Guamanga, septiembre de 2017.

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7 CONCLUSIONES

 El taxón presente en Quebrada Guamanga corresponde a la especie Liolaemus platei.  La abundancia relativa de L. platei fue de 0,048 ± 0,014 individuos. Cuando esta especie estuvo presente junto a L. nigromaculatus y Callopistes maculatus, sus abundancias fueron similares, pero en general hubo una mayor frecuencia de L. platei en las sub-cuencas muestreadas.  En Quebrada Guamanga L. platei es insectívora. Se identificaron 16 taxa en los contenidos estomacales y de heces y las presas más consumidas fueron los insectos Phytocoris sp., de la familia Miridae (20,59%), seguido de larvas del orden Coleóptera (14,71%), Dorymyrmex sp., insecto de la familia Formicidae (11,76) y larvas de la orden Lepidóptera (8,82%).  Liolaemus platei no consume sus presas en la misma medida que se ofrece en el ambiente, por lo que estaría comportándose más bien como una especie que selecciona sus presas.  La pendiente es la variable de hábitat discriminante para predecir la presencia de L. platei, en el área de estudio. Esta variable, la pendiente, es la que presenta la mayor densidad de vegetación (matorrales) y clastos grandes (versus zonas planas) lo que en su conjunto ofrecen condiciones óptimas de hábitat para la especie en Guamanga (e.g., refugio, zonas reproducción).

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Liolaemus platei

Fecha: Diciembre - 2017

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ANEXO 1. MUESTRAS UTILIZADAS EN LOS ANÁLISIS FILOGENÉTICOS.

Nº ID/Sample País GenBank Nº 1 Liolaemus platei Chile AY850635 2 Liolaemus platei - Guamanga Chile Este estudio 3 Liolaemus nigromaculatus Chile EU220834 4 Liolaemus pseudolemniscatus Chile EU220833 5 Liolaemus nigroviridis Chile KC313261 6 Liolaemus nigroviridis Chile KC313258 7 Liolaemus tenuis Chile EU649243 8 Liolaemus nitidus Chile EU220835 9 Liolaemus monticola monticola Chile AY850619 10 Liolaemus pictus Chile EU649413 11 Liolaemus pictus Chile EU649408

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ANEXO 2. FOTOGRAFÍAS TRABAJO DE CAMPO.

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