UNIVERSIDADE DE BRASÍLIA INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS DEPARTAMENTO DE ECOLOGIA O MIMETISMO DAS SERPENTES CORAIS EM AMBIENTES CAMPESTRES, SAVÂNICOS E FLORESTAIS DA AMÉRICA DO SUL Frederico Gustavo Rodrigues França Brasília-DF 2008 UNIVERSIDADE DE BRASÍLIA INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS DEPARTAMENTO DE ECOLOGIA O MIMETISMO DAS SERPENTES CORAIS EM AMBIENTES CAMPESTRES, SAVÂNICOS E FLORESTAIS DA AMÉRICA DO SUL Frederico Gustavo Rodrigues França Orientador: Alexandre Fernandes Bamberg de Araújo Tese apresentada ao Departamento de Ecologia do Instituto de Ciências Biológicas da Universidade de Brasília, como parte dos requisitos necessários para a obtenção do título de Doutor em Ecologia. Brasília-DF 2008 Trabalho realizado junto ao Departamento de Ecologia do Instituto de Ciências Biológicas da Universidade de Brasília, sob orientação do Prof. Alexandre Fernandes Bamberg de Araújo, com o apoio financeiro da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) e Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq), como parte dos requisitos para obtenção do título de Doutor em Ecologia. Data da Defesa: 01 de agosto de 2008 Banca Examinadora Prof. Dr. Alexandre Fernandes Bamberg de Araújo (Orientador) ________________________________________________ Prof. Dr. Daniel Oliveira Mesquita ________________________________________________ Prof. Dr. Guarino Rinaldi Colli ________________________________________________ Prof. Dr. Hélio Ricardo da Silva ________________________________________________ Prof. Dr. Raimundo Paulo Barros Henriques _______________________________________________ Prof. Dr. Reuber Brandão _______________________________________________ À Vívian, minha querida companheira de todos os momentos iv Agradecimentos Agradeço imensamente a todas as pessoas que participaram de alguma forma desse trabalho: Ao Alexandre Araújo, por toda orientação e amizade durante esses sete anos de convivência, desde o mestrado até hoje. Aos professores Laurie Vitt, Guarino Colli e Daniel Mesquita, pelas críticas e sugestões ao projeto na qualificação, e pela a possibilidade de participar de vários projetos durante o doutorado e aprender muito sobre a herpetofauna do Brasil e do mundo, principalmente sobre as serpentes. Aos membros da banca: Daniel Mesquita, Guarino Colli, Hélio Silva, Reuber Brandão e Raimundo Henriques. As minhas sobrinhas queridas Ana Carollina e Amanda TXHWDQWRPHDMXGDUDPD³ID]HUmaisi cobinhas!´ Aos amigos Iubatã Faria e Bárbara Fonseca, por toda ajuda na confecção dos modelos e nos trabalhos de campos na Chapada Ao grande amigo Davi Pantoja, pelos ótimos momentos durante todo esse tempo, seja em Brasília, em Alta Floresta ou no PNCV. Ao grande amigo Santos Balbino, parceiro de sempre, com quem pude contar em todos os momentos em que estivemos juntos em campo, e que tem o poder de tornar qualquer situação complicada em diversão. Ao grande amigo Daniel Mesquita, companheiro e padrinho, por toda a amizade e ajuda sempre disponível em todos os momentos desde a graduação. Espero que continuemos a trabalhar juntos e passar por momentos incríveis, tanto científicos como gastronômicos. Ao grande amigo e cunhado Ailton Maciel, por todo companheirismo e ajuda exaustiva na preparação das figuras da tese e de todos os outros trabalhos, e por estar sempre disponível em todos os momentos. Ao pessoal da Amazônia, por toda ajuda na colocação das massinhas na floresta: Juliana Bragança, Amanda, Camila, e em especial ao Nathocley Venâncio, grande herpetólogo e companheiro de campo em Boca do Acre. v Aos funcionários do Parque Nacional Chapada dos Veadeiros: Daniel Borges, Simone Fonseca, José Fernando Rebello, e pelo imenso apoio que nos deram e continuam dando ao longo da execução desse trabalho. Pudemos contar não somente com o apoio logístico no Parque, mas também com o incentivo e torcida, e compartilhar nossas expectativas e resultados. Agradeço ainda ao Benigno, Macil e Clóvis, pelo apoio constante. Agradeço também especialmente ao Luzimar, por permitir a utilização da mata da Morada do Sol. Ao Gabriel Costa, por toda amizade e ajuda no capítulo 2. Aos amigos Pablo Sebastian, Mieko Kanegae e Nino, Gustavo Vieira, Donald Sheppard, Reuber Brandão, Renato Farias, Crizanto, Adrian Garda, Flávio Rodrigues, Alexandra Bezerra, Adriani Hass, Mariana Mira, Paula Valdujo, pela convivência e amizade durante todos esses anos de UnB. To my brother Greg for the support. Aos meus queridos pais, Paulo França e Aurizete França, por todo apoio durante toda a minha vida. Espero que eu possa algum dia recompensar um pouquinho de tudo o que vocês fazem por mim. As minhas queridas irmãs Gabriele e Paula, aos meus queridos cunhados Rafael e Ricardo, e a minha querida sobrinha Marina, por todo o carinho e compreensão todos esses anos, e por saber que mesmo estando um pouco mais longe eu sempre poderei contar com vocês. A minha querida família Braz, Maria, Ibraim, Virgínia, Viviane, Carol e Amanda, por todo apoio, carinho e compreensão em Brasília A CAPES, CNPq, IBAMA e ao curso de Pós-Graduação em Ecologia da UnB. Por fim, a minha amada Vívian, a minha querida companheira de todas as horas, seja nos momentos tranqüilos ou nas adversidades. Por ser um exemplo de dedicação, empenho e profissionalismo, e me ensinar a sempre correr atrás de um ideal, mesmo que ele pareça impossível. Além de ser a mais extraordinária flautista, ornitóloga e filósofa. Este trabalho nunca teria acontecido sem a sua ajuda. vi ³7KHUHDUHLQWURSLFDO$PHULFDDQXPEHURIYHQRPRXVVQDNHVRIWKH genus Elaps, which are ornamented with brilliant colours disposed in a peculiar manner. The ground colour is generally bright red, on which are black bands of various widths and sometimes divided into two or three by yellow rings. Now, in the same country are found several genera of harmless snakes, having no affinity whatever with the above, but coloured exactly the same «The deadly Elaps lemniscatus has the black bands very broad, and each of them divided into three by narrow yellow rings; and this again is exactly copied by a harmless snake, Pliocerus elapoides, which is found along with its model in Mexico´ (Alfred Russel Wallace, 1867) vii SUMÁRIO Página Resumo 01 Capítulo 1: A História do Mimetismo das Serpentes Corais Texto 04 Referências Bibliográficas 23 Figura 1 28 Figura 2 29 Capítulo 2: Coloração, Riqueza e Distribuição das Serpentes Corais- Verdadeiras e Falsas-Corais na América do Sul Introdução 30 Material e Métodos 31 Resultados 35 Discussão 37 Referências Bibliográficas 44 Tabelas 54-62 Figuras 63-67 Capítulo 3: Predação Diferencial e Tipo de Hábitat Como Agentes de Seleção Sobre o Complexo Mimético de Serpentes Corais em Ambientes Campestres, Savânicos e Florestais da América do Sul Introdução 68 Material e Métodos 70 Resultados 76 Discussão 80 Conclusão 91 Referências Bibliográficas 91 Tabelas 102-111 Figuras 112-119 Capítulo 4: Impacto do Fogo Sobre a Predação de Serpentes Corais no Cerrado do Brasil Central Introdução 120 Material e Métodos 122 Resultados 125 Discussão 128 Referências Bibliográficas 132 Tabelas 138-139 Figuras 140-144 viii Resumo O mimetismo das serpentes corais já tem sido proposto a mais de um século e intensos debates, estudos e revisões ocorreram desde então. Porém, por ser um mecanismo evolutivo de grande importância para a proteção de várias espécies ao longo de toda a América, muitas perguntas em relação ao processo mimético ainda não foram resolvidas. O presente estudo focalizou nas relações de distribuição de espécies e freqüências de predação em diferentes padrões de coloração das serpentes corais presentes na América do Sul, e mais especificamente analisou as pressões sobre os fenótipos em diferentes fisionomias do bioma Cerrado, tanto em comparação com a pressão registrada na Floresta Amazônica, quanto em relação ao impacto do fogo nas fisionomias. Dividido em quatro capítulos, no primeiro é apresentado um histórico em que o mimetismo das serpentes corais é contextualizado em função da evolução de conceitos e experimentações que ocorreram ao longo dos anos até os dias de hoje. A dificuldade em se identificar corretamente as espécies que possuíam estes característicos padrões de coloração registrada desde os primeiros naturalistas e taxonomistas já indicava a complexidade deste processo de convergência entre fenótipos. Os estudos com mimetismo de serpentes corais têm apresentado informações não apenas conceituais, como também desenhos experimentais que podem ser extrapolados para estudos de relações predador-presa com outros organismos. No segundo capítulo é realizada uma extensa revisão sobre as composições de espécies de serpentes corais, verdadeiras e falsas, bem como os diferentes fenótipos apresentados por estas espécies, em várias localidades da América do Sul. O foco do estudo foi identificar padrões específicos para a formação deste complexo em diferentes biomas sul-americanos. Os biomas que apresentam maiores diversidades de espécies, o Cerrado e a Amazônia, também possuem maiores riquezas de serpentes corais. Porém, enquanto na Amazônia há uma composição de serpentes com várias espécies de elapídeos venenosos e conseqüentemente vários colubrídeos mímicos, no Cerrado foi encontrada uma riqueza significativamente maior de mímicos em relação aos modelos venenosos, bem como de padrões imperfeitos em relação ao padrão de três cores apresentado pelas serpentes corais-verdadeiras. Em menor escala, pela menor riqueza de espécies, os resultados podem ser extrapolados também para a Mata Atlântica e o Chaco/Pantanal,