Universidade do Estado do Rio de Janeiro Centro Biomédico Instituto de Biologia Roberto Alcântara Gomes

Rebeca Mascarenhas Fonseca Barreto

Modelando densidade e recrutamento de duas espécies de roedores da Caatinga durante maior evento de seca dos últimos 40 anos

Rio de Janeiro, 2016 Rebeca Mascarenhas Fonseca Barreto

Modelando densidade e recrutamento de duas espécies de roedores da Caatinga durante maior evento de seca dos últimos 40 anos

Tese apresentada, como requisito parcial para obtenção do título de Doutor, ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia da Universidade do Estado do Rio d Janeiro. Área de concentração: Ecologia e conservação de populações e comunidades.

Orientadora: Prof.ª Dra. Lena Geise Coorientadora: Prof.ª Dra. Maja Kajin

Rio de Janeiro 2016

Rebeca Mascarenhas Fonseca Barreto

Modelando densidade e recrutamento de duas espécies de roedores da Caatinga durante maior evento de seca dos últimos 40 anos

Tese apresentada, como requisito parcial para obtenção do título de Doutor, ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia da Universidade do Estado do Rio de Janeiro. Área de concentração: Ecologia e conservação de populações e comunidades.

Aprovada em 13 de junho de 2016

Coorientadora: Prof.a Dra. Maja Kajin Instituto de Biologia Paulo Alcantara Gomes – UERJ

Banca Examinadora: ______Prof.a Dra. Lena Geise (Orientadora) Instituto de Biologia Paulo Alcantara Gomes - UERJ

______Prof. Dr. Adriano Pereira Paglia Universidade Federal de Minas Gerais

______Prof. Dr. Jayme Augusto Prevedello Instituto de Biologia Paulo Alcantara Gomes - UERJ

______Prof. Dr. Marcus Vinícius Vieira Universidade Federal do Rio de Janeiro

Rio de Janeiro 2016 DEDICATÓRIA

A todos os professores que estiveram em minha vida. A eles com todo respeito e admiração.

AGRADECIMENTOS

Durante quatro anos muita coisa acontece e durante um doutorado tudo acontece muito rápido e em abundância. Muitas pessoas me ajudaram, ficando impossível escrever em apenas uma página. Ao Programa de Pós-graduação em Ecologia e Evolução da UERJ pelo excelente corpo docente que possibilitou meu crescimento e amadurecimento profissional. Pelo auxílio burocrático sempre possível. Aos professores membros do colegiado e professores das disciplinas que cursei. Ao Prof. Dr. Jayme Prevedello por ser o revisor desta tese. Às minhas orientadoras, que sempre estiveram presentes e sempre me estimularam, principalmente nos momentos finais da Tese, quando diversos acontecimentos me fizeram mais fragilizada e precisar de orientação. Assim, agradeço à Lena Geise, por acreditar em meu trabalho desde o começo, por confiar em minha capacidade e esforço. Obrigada pelas armadilhas emprestadas, pelo repouso em sua casa por inúmeras vezes. Obrigada pela amizade que conseguimos construir durante esses anos com base em muito respeito e admiração. À Maja Kajin, por ter aceitado ser minha co-orientadora, por confiar que eu seria capaz de ir ao exterior, aprender e voltar melhor. Obrigada por sempre estimular a minha busca pela qualidade profissional e sempre proferir “eu sei que você consegue, disso não tenho dúvidas”. A vocês duas, muitíssimo obrigada pelas incontáveis reuniões via Skype, independente da hora e local. Sem esse TUDO que vocês fizeram por mim tenho certeza que eu não teria conseguido. Ao Prof. Dr. Eduardo Faerstein por revisar o abstract geral desta tese e por, juntamente com a Lena, me acolher com tanto carinho em sua casa. Ao CNPq pela bolsa do programa Ciências sem Fronteiras que possibilitou meu estágio no exterior por seis meses. A minha adviser Beth Gardner, obrigada por me ensinar, obrigada pela paciência e dedicação que me foi dada durante meu estágio na North Carolina State University. A Holly, Nathan e Mike colegas no Quantitative Lab pelos auxílios com o R, modelos e discussões importantes. Ao Ministério da Integração Nacional que através do Núcleo de Ecologia e Monitoramento Ambiental (NEMA) da Universidade Federal do Vale do São Francisco (UNIVASF) fez com que todo o apoio dado a este projeto fosse possível. À UNIVASF pelas bolsas de IC dadas a Éden e Jaranna (meus alunos), pela bolsa de extensão dada a aluna Rafaela, e pela estrutura dada aos professores que buscam capacitação profissional. Aos Colegas do Colegiado de Ciências Biológicas da UNIVASF pelo apoio durante todo Doutorado. Ao NEMA pelo apoio logístico de campo que foi essencial para melhora na qualidade das coletas de dados, e também por possibilitar que os modelos fossem rodados na máquina virtual. Obrigada pelas bolsas de IC dadas aos meus orientandos Jaranna, Uitamara e Uadson. Obrigada pelo empréstimo de armadilhas. À Alisson Amorim, pela ajuda com questões referentes a tecnologias, linguagem de informação, máquina virtual, distribuições e computadores quebrados. Aos mateiros do NEMA, Cicero Marques, Adeildo Alves Dias, Valdenilton Batista (Seu Milton), Roseilson dos Santos (Sula) e todos os demais, pelo auxilio essencial durante trabalho de campo. A Fabiana Basso e as meninas da administração do NEMA, Aretha Tenorio, Illeana Pereira, Aline Freitas, Ana Carolina Tenorio, Geisa Rodrigues, Iandra Amorim e Gil Pereira, por toda ajuda logística e administrativa para as idas a campo e uso da estrutura. Aos analistas ambientais responsáveis pelo inventario florístico e identificação das espécies botânicas coletadas para este estudo: André Fontana, Duílio Paulino de Souza e Leonardo Pimentel. Aos meus alunos Jaranna Coelho, Uitamara dos Santos, Uadson Freitas que me ajudaram muito durante esse trabalho. Obrigada aos alunos que estiveram no comecinho do projeto: Éden, Tarcísio, Térsica, Rafaella. Aprendi e ensinei e muito com vocês! Aos amigos que me acolheram durante nas minhas estadias no Rio de Janeiro: Paula Mello, Virginia Leite e seu esposo Rafael Rodrigues, Ana Carolina Bezerra e sua mãe, Ximena Ovando, Alexandra Rizzo. Vocês não fazem ideia da importância que tiveram em minha vida! As minhas primas queridas, pelas conversas coletivas e incentivo. A minha amiga, segunda mãe, confidente e sempre tia, Joseneide Queiroz, por ser esse exemplo de mulher e por sempre estimular meu crescimento. As amigas que fiz durante esses anos: Vivian Vasconcellos, Paula Galrão e Theo Mendes que se mostraram muito amigas e parceiras. As minhas eternas colegas de apartamento Fabiana Basso e Ana Pereira, pela amizade e companheirismo. A nova parceira de moradia Paula Martins pelas risadas e conversas. Ganhei de vocês força e carinho em vários e diferentes momentos! Mulheres unidas sempre são mais fortes, “Tamo junto!” A Dona Tercila e grande linda família Aragão: seu Carlos, Tici, Heitorzinho, Giu, Lelé, Alan, Yuri, Natália, e agora pequena Paola, pelo acolhimento, carinho, cafés, tapiocas, bolos, risadas, conselhos, compreensão e por me aceitarem sem julgamento. Gratidão a vocês por tudo! Aos meus pais por todo amor e estimulo educacional que me foi dado para crescer na vida e me tornar o que sou hoje. Ao meu irmão, pelo carinho e dedicação com nossos véios. A minha irmã por ter me dado a alegria de ser titia de um trocinho fofo! Ao meu pequeno sobrinho Asaf que me fez decorar, cantar e interpretar inúmeras músicas. Amo vocês! Ao coordenador do NEMA, Renato Garcia Rodrigues, pelo apoio irrestrito ao trabalho - sem o seu apoio profissional e institucional esta tese não teria sido possível. Obrigada também por me mostrar, nos momentos finais da escrita da tese, quando mais precisava de parceria e apoio emocional, que indiferença, incompreensão e decepção me fizeram ser uma pessoa ainda mais forte. Certamente não será mais esse tropeço na vida que me fará cair ou andar mais devagar. À minha eterna primeira cachorrinha, Guria, por fazer meus momentos mais alegres e felizes, e por me ensinar a amar um serzinho tão especial. Aos amigos que conheci nos EUA muito obrigada pelas cervejas, pizzas, escaladas, saídas para fotografar: Vini, Aline, Tassia, Nick, Holly, Paty, Maria Eugenia. Aos amigos indianos que fiz nos EUA, são tantos nomes que não dará para listar. Aos que esqueci de listar aqui: minhas sinceras desculpas e muitíssimo obrigada, saibam que de qualquer modo vocês foram especiais!!! Enfim, muito obrigada a tod@s!

O que me fez escrever esta Tese foi um sonho, um objetivo, uma escolha de vida. Um caminho que percorri repleto de obstáculos, pesadelos e pés descalços. Algo que fiz pela descoberta de novos saberes e horizontes, onde o Universo é infinito e as perguntas são ilimitadas. Assim, eu sonhei e objetivei, conscientemente, a ciência. Na verdade, bem na verdade, escolhi ser cientista desde pequena, ainda na “escolinha”, completamente alheia ao que de fato isso significava. Sempre curiosa sobre o mundo, indagadora. Sempre querendo repassar algo que eu já havia aprendido aos que não o sabiam. Lembro-me perfeitamente do meu primeiro dia na escola, os hibiscos plantados no muro, o brinquedo de girar e as mesinhas cor amarelo. Nesse dia aprendi tanta coisa nova que pensei “quero estar na escola para sempre! ” Ao chegar em casa ensinei meu irmãozinho. Então, em plena década de 80, no auge de uma das mais preocupantes epidemias contemporâneas, cresci dizendo que queria ser uma “medica-cientista-para-descobrir-a-cura-da-AIDS”. O fato é que as aulas de reforço de Matemática e Ciências que eu dava desde meus 15 anos já indicavam alguma coisa, ainda que negasse. Neguei fazer licenciatura, neguei a monitoria na graduação, neguei o magistério veementemente. Mas nunca resistia, gostava de ajudar colegas nas provas finais de disciplinas que eu tinha mais habilidade. Acabava que dava uma “aula” aqui, outra ali... Então, nos últimos semestres da graduação decidi: quero estar na universidade para sempre. Eu não fazia ideia do imbróglio no qual estava me metendo... O que quero dizer com todo esse texto que tomou o teu tempo, é que não escolhi fazer doutorado por status, ou tão somente para acrescentar o salário, ou, ainda, para dar aquele upgrading curricular. Não, não. E na realidade não foi fácil escolher esse caminho. Escolhi por gostar. Ainda que sem muita aptidão, sem muita inteligência, sem dinheiro, eu escolhi. Não descobri a cura de mal algum, mas me tornei cientista e professora. Nessa jornada de opções, muito aprendi, muito cresci e devo continuar. Esta Tese é uma importante e laboriosa parte desse caminho. Obrigada por ler.

Rebeca Barreto Petrolina-PE, 2016 RESUMO

BARRETO, Rebeca Mascarenhas Fonseca. Modelando densidade e recrutamento de duas espécies de roedores da Caatinga durante maior evento de seca dos últimos 40 anos. 2016.163f.: il. Tese (Doutorado em Ecologia e Evolução) - Instituto de Biologia Roberto Alcantara Gomes, Universidade do Esatado do Rio de Janeiro, 2016.

O avanço de estudos abordando questões da taxonomia e filogeografia de espécies de roedores que habitam as áreas semiáridas do Domínio morfoclimático e fitogeográfico das caatingas deu início a uma série de questionamentos sobre as estratégias ecológicas na dinâmica populacional desse grupo, e em específico, nesse importante domínio caracteristicamente brasileiro. Pesquisas em ambientes áridos e semiáridos em outras partes do mundo indicam que as populações de pequenos roedores podem sustentar níveis extremamente baixos de densidade e de crescimento populacional por longos períodos. Isto acontece principalmente durante eventos extremos de seca, quando as precipitações médias anuais caem de forma distinta daquela observada normalmente para uma referida região/bioma ou área. Assim, o regime de chuvas é um fator chave para o entendimento desse processo, uma vez que estas estimulam a produção primária alterando espacialmente o habitat e a produção de recursos. No presente trabalho realizamos, num primeiro momento, uma revisão teórica objetivando conferir o atual conhecimento sobre a ecologia dos pequenos roedores do domínio das caatingas. Nos dois capítulos seguintes foram analisados, através de modelagem de captura-marcação-recaptura tradicional e espacialmente explicita, os processos que podem afetar a sobrevivência, o recrutamento e a densidade de duas espécies de roedores durante um evento de seca associados a Oscilação Sul El Niño (OSEN) entre os anos de 2012 e 2015. No trabalho de revisão, verificamos que as publicações de destaque são aquelas de Sistemática Filogenética e Taxonomia, sendo os estudos com Ecologia ainda escassos. Assim, observamos que existem brechas no conhecimento básico da fauna de roedores do domínio das Caatingas que precisam ser preenchidas. Logo, a prioridade atual seria focar em estudos que investiguem as relações ecológicas e os processos que moldam as histórias de vida dos roedores das Caatingas diante dos eventos de mudanças climáticas globais. Para analisar parte desses processos escolhemos duas espécies de roedores do semiárido brasileiro, o equimídeo punaré (Thrichomys laurentius) e o cricetídeo rato-palhaço (Wiedomys pyrrhorhinos), ambos endêmicos da caatinga. Encontramos evidências de que as chuvas pontuais são um dos mais importantes efeitos exógenos para manutenção de taxas demográficas a níveis que sustentem as populações dessas duas espécies de roedores durante o período de realização deste estudo. Contudo, essas espécies usam estratégias diferentes para a manutenção das populações a longo prazo, mesmo sob taxas extremamente baixas de crescimento populacional. Constatamos que essas espécies também apresentam diferentes estratégias para ocupação espacial do habitat entre as estações nas quais observa-se períodos de seca e chuva. Porém, para ambas as espécies, as densidades populacionais variaram espacialmente, indicando a ocupação de micro refúgios mais favoráveis durante a seca. Assim, o entendimento dos processos climáticos pontuais e dos processos que regem a seleção de micro refúgios em pequenos roedores do domínio das Caatingas são pontos chave para o entendimento da dinâmica populacional e da manutenção das populações desse grupo durante eventos de seca.

Palavras-chave:Captura-marcação-recaptura. Captura-recaptura espacialmente explicita. Dinâmica populacional. Micro refúgios.

ABSTRACT

BARRETO, Rebeca Mascarenhas Fonseca. Modeling density and recruitment of two species of Caatinga rodents during major drought event of the last 40 years. 2016.163f.: il. Tese (Doutorado em Ecologia e Evolução) - Instituto de Biologia Roberto Alcantara Gomes, Universidade do Esatado do Rio de Janeiro, 2016.

Advances in research with rodent species from the Brazilian Caatinga Biogeographic Domain are concentrated, over the last decades, in Taxonomy and Phylogeography, raising questions about the need of better knowledge of their ecology strategies in dynamic populations. Studies carried on in arid, and semiarid environments around the world indicate that small rodent populations can maintain low levels of density and population growth for long periods. Such strategies occur mainly during periods of extreme drought when annual precipitations fall to atypical levels. Thereby, rainfall regime is a key factor to understand such process once rainfall stimulates primary production changing habitat and the spatial distribution of resources. In the present study, we first conducted a literature review to check the current knowledge status about the ecology of small rodents that inhabits the Caatinga Domain. In chapters 2 and 3 we analyzed, by traditional and spatial explicit capture-mark-recapture models, which processes may affect survival, recruitment and density of these two species during a drought event influenced by El Niño Southern Oscillation (ENSO), from 2012 to 2015. In chapter 1, according to the bibliographic search, we verified that the majority of publications including rodent species that occur in the Caatinga are about their Taxonomy and Systematic Phylogeny. Studies about Ecology are scarce, showing that there are knowledge gaps about small rodents ecological studies. So, the real priority is to focus studies about the ecological relationship and the process that mold their life histories, mainly because of the global climate change. We chose two species of endemic rodents of Brazilian semiarid region, the equimyid punaré rat (Thrichomys laurentius) and the cricetide red-nosed mouse (Wiedomys pyrrhorhinos). We found evidence that occasional rainfalls are the most important exogenous effect to maintain the studied species populations. However, these two species use distinct strategies to support their populations even under extremely low population growth rates. We noted that both species show different strategies to habitat spatial occupation through dry and wet seasons. Both species population densities fluctuate spatially which indicates the occupation of favorable micro refuges during dry periods. So, the understanding of particular climatic processes and the knowledge about a process which conduct the micro refuges selection of the small rodents of Caatinga Domain are key points to understand the population dynamic and maintenance of this group during drought events.

Keywords: Capture-mark-recapture. Spatial explicit capture-recapture.Population dynamic. Micro refuges

LISTA DE ILUSTRAÇÕES

Figura 1.1 - Domínio das Caatingas e suas Ecorregiões ...... Erro! Indicador não definido. Figura 1.2 - Número acumulado de artigos publicados sobre Roedores da Caatinga entre os anos de 1910 e 2016. A linha continua indica que está plotado o número de artigos entre as décadas...... Erro! Indicador não definido. Figura 1.3 - Crescimento do quantitativo de espécies de roedores catalogadas para o Domínio morfoclimático e fitogeográfico das Caatingas entre 1900 e 2016...... Erro! Indicador não definido. Figura 1.4 - Relação entre o aumento do número de espécies e os trabalhos publicados entre 1910 e 2016...... Erro! Indicador não definido. Figure 2.1 - The study site, Floresta Nacional de Negreiros Conservation Unit (FLONA Negreiros; above), its location on the Northeast of Brazil (below, left), and the localization of the three trapping grids: Negreiros, Lagoa do Mato and Serra dos Macacos (below-right)...... Erro! Indicador não definido. Figure 2.2 - The total monthly precipitation in the Floresta Nacional de Negreiros Conservation Unit during the years of study, from 2012 to 2015. Precipitation values from the APAC/SIGHPE database (2015)...... Erro! Indicador não definido. Figure 2.3 - The relation between two-month delayed local precipitation and a) survival rates; and b) recruitment rates, of different demographic groups of T. laurentius during drought event from 2012 to 2015 at Floresta Nacional de Negreiros Conservation Unity (FLONA Negreiros), Northeastern Brazil ...... Erro! Indicador não definido. Figure 2.4 - The relation between one-month delayed local precipitation and demographic rates of W. pyrrhorhinos during drought event from 2012 to 2015 at Floresta Nacional de Negreiros Conservation Unit (FLONA Negreiros), Northeastern Brazil. (a) Survival estimates from the 5th-ranked model from the set of eight plausible models; (b) Recruitment rates from the first ranked model from the set of eight plausible models...... Erro! Indicador não definido. Figure 2.5 - Local population size estimates of different demographic groups (male/ female/ adult/ juvenile) of T. laurentius and W. pyrrhorhinos during drought event from 2012 to 2015 at Floresta Nacional de Negreiros Conservation Unit (FLONA Negreiros), Northeastern Brazil...... Erro! Indicador não definido. Figura 3.1 - Localização da área de estudo. Unidade de Conservação Federal Floresta Nacional de Negreiros, Pernambuco, Brasil. .. Erro! Indicador não definido. Figura 3.2 - Espécies de roedores usadas como modelos no presente estudo, o punaré Thrichomys laurentius e o rato-palhaço Wiedomys pyrrhorhinos. Indivíduos capturados na área aqui estudada, Floresta Nacional de Negreiros, Pernambuco, Brasil ...... Erro! Indicador não definido. Figura 3.3 - Pontos onde foram instaladas grades de armadilhas e capturados indivíduos vivos de T. laurentius e W. pyrrhorhinos na Unidade de Conservação Floresta Nacional de Negreiros, PE, Brasil, durante periodo úmido de 2013. Armadilhas permaneceram instaladas entre janeiro/2014 e maio/2015...... Erro! Indicador não definido. Figura 3.4 - Desenho das grades de armadilhas com área efetivamente amostrada delimitada para captura de indivíduos de T. laurentius e W. pyrrhorhinos na UC Flona-Negreiros, PE, Brasil, entre janeiro/2014 e maio/2015 ...... Erro! Indicador não definido. Figura 3.5 - Matriz de correlação de Pearson entre covariáveis sazonais de micro- habitat mensuradas na área de estudo, Floresta Nacional de Negreiros, PE, Brasil, entre janeiro de 2014 e maio de 2015 ...... Erro! Indicador não definido. Figura 3.6 - Covariáveis sazonais de micro-habitat no período seco e no período úmido mensuradas em três grades de armadilhas na Floresta Nacional de Negreiros, PE, Brasil, no período úmido entre os meses de janeiro e maio de 2015 ...... Erro! Indicador não definido. Figura 3.7 - Probabilidade de detecção de Thrichomys laurentius (a) e Wiedomys pyrrhorhinos (b) na Floresta Nacional de Negreiros, PE, Brasil, entre janeiro/2014 a maio/2015...... Erro! Indicador não definido. Figura 3.8 - Áreas de vida e centros de atividades de Thrichomys laurentius na Floresta Nacional de Negreiros durante período de janeiro/2014 a maio/2015 ... Erro! Indicador não definido. Figura 3.9 - Áreas de vida e centros de atividades de Wiedomys pyrrhorhinos na Floresta Nacional de Negreiros durante período de janeiro/2014 a maio/2015 ... Erro! Indicador não definido. Figura 3.10 - Superfícies de Densidade com covariáveis sazonais de micro-habitat indicando a localização dos centros de atividades e as histórias de capturas de Thrichomys laurentius no período seco e no período úmido na Floresta Nacional de Negreiros, Brasil, de janeiro/2014 a maio/2015...... Erro! Indicador não definido. Figura 3.11 - Superfícies de Densidade com covariáveis sazonais de micro-habitat indicando a localização dos centros de atividades e as histórias de capturas de Wiedomys pyrrhorhinos no período seco e no período úmido na Floresta Nacional de Negreiros, Brasil, de janeiro/2014 a maio/2015...... Erro! Indicador não definido.

LISTA DE TABELAS

Tabela 1.1 - Descrição das Ecorregiões do Domínio das Caatingas. . Erro! Indicador não definido. Tabela 1.2 – Número de espécies endêmicas e compartilhadas entre o Domínio das Caatingas e biomas vizinhos...... Erro! Indicador não definido. Tabela 1.3 – Lista de espécies de Rodentia com ocorrência no Domínio morfoclimático e fitogeográfico das Caatingas, seus respectivos status de ameaça, ecorregiões de ocorrência e fitofisionomias mais associadas a estas espécies. Dados baseados na literatura vigente...... Erro! Indicador não definido. Table 2.1 - Date, number of secondary occasions, sampling effort and monthly precipitation values for each of the 25 field trips (primary occasions) at Floresta Nacional de Negreiros Conservation Unit in Brazilian Caatinga between 2012 and 2015...... Erro! Indicador não definido. Table 2.2 - Results of Robust-design Pradel model selection procedure for punaré rat Thrichomys laurentius and red-nosed mouse Wiedomys pyrrhorhinos...... Erro! Indicador não definido. Table 2.3 - The regression coefficients estimates of survival (φ), recruitment (f) and capture probability (p) of Thrichomys laurentius and Wiedomys pyrrhorhinos, during drought event from 2012 to 2015 at Floresta Nacional de Negreiros Conservation Unity (FLONA Negreiros), Northeastern Brazil...... Erro! Indicador não definido. Tabela 3.1 – Delineamento amostral do conjunto de dados usado para análises de modelos de Captura-Recaptura Espacialmente Explícitos para T. laurentius e W. pyrrhorhinos na Unidade de Conservação Floresta Nacional de Negreiros, PE, Brasil, entre janeiro/2014 e maio/2015...... Erro! Indicador não definido. Tabela 3.2 – Objetivos, hipóteses, predições e modelos globais referentes ao padrão de seleção de habitat e mudanças na densidade de Trichomys laurentius (T.l.) e de Wiedomys pyrrhorhinos (W.p.) na Caatinga, Brasil, na Unidade de Conservação Federal Floresta Nacional de Negreiros testados com dados coletados entre janeiro/2014 e maio/2015...... Erro! Indicador não definido. Tabela 3.3 - Número cumulativo de detecções de T. laurentius na grade de armadilhas Serra dos Macacos na Floresta Nacional de Negreiros, PE, Brasil, em cada sessão de captura durante o período estudado (janeiro/2014 a maio/2015)...... Erro! Indicador não definido. Tabela 3.4 - Número cumulativo de detecções de W. pyrrhorhinos nas três grades de armadilhas amostradas na Floresta Nacional de Negreiros, PE, Brasil, durante o período estudado (janeiro/2014 a maio/2015)...... Erro! Indicador não definido. Tabela 3.5 – Descrição das covariáveis de estrutura de habitat na área de estudo Floresta Nacional de Negreiros, Brasil, entre janeiro/2014 e maio/2015)...... Erro! Indicador não definido. Tabela 3.6 – Resultados dos testes e estatísticas a priori de modelos de captura- recaptura espacialmente explícitos; valores p de testes de qualidade de ajuste de Monte-Carlo (GOF); teste de população fechada (closure test); distância entre localizações de capturas consecutivas ) e raiz da variância espacial agrupada (RPSV) de janeiro/2014 a maio/2015 na Floresta Nacional de Negreiros, PE, Brasil...... Erro! Indicador não definido. Tabela 3.7 – Seleção de modelos de captura-recaptura espacialmente explícitos de Thrichomys laurentius e Wiedomys pyrrhorhinos, coletados na Floresta Nacional de Negreiros, PE, Brasil, entre janeiro/2014 e maio/2015. Erro! Indicador não definido. Tabela 3.8 – Estimativas dos parâmetros por verossimilhança máxima (Maximum likelihood estimates – MLEs) e erros padrão (standard error – SE) para conjunto de dados de Thrichomys laurentius e Wiedomys pyrrhorhinos na Floresta Nacional de Negreiros, Brasil, de janeiro/2014 a maio/2015...... Erro! Indicador não definido.

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INTRODUÇÃO GERAL

O cenário da conservação das Florestas Tropicais Secas levantou, nos últimos anos, um debate internacional sobre as implicações e os estímulos que mantiveram essas regiões cientificamente negligenciadas (SÁNCHEZ-AZOFEIFA; KALACSKA et al., 2005; SÁNCHEZ‐AZOFEIFA; QUESADA et al., 2005). Dentre essas florestas, as pertencentes ao Domínio morfoclimático e fitogeográfico das Caatingas que vem despertando interesse da ciência, sendo considerada como uma das áreas prioritárias para a conservação da biodiversidade (BARBOSA; CASTRO, et al., 2005; MMA, 2011). Todavia, as ações que irão aliar ciência e políticas conservacionistas ainda são incipientes, o que gera ampla lacuna no conhecimento sobre sua biodiversidade (ALBUQUERQUE; ARAÚJO et al., 2012). Os ciclos das secas e a pobreza da população sempre foram considerados prioridades acarretando nos baixos investimentos nas questões ambientais (CRUZ; BORGES NOJOSA et al., 2005). Assim, até os últimos quinze anos, os governos e as organizações não governamentais ainda não debatiam, adequadamente, as potenciais relações entre a conservação da biodiversidade e a redução da pobreza na região (GARIGLIO; SAMPAIO et al., 2010; LEAL; SILVA et al., 2005). O território do Domínio das Caatingas apresenta uma ampla heterogeneidade de habitats, especialmente devido as características do solo e as diferenças na distribuição espacial das chuvas, originando um gradiente que vai desde zonas mais úmidas até áreas extremamente secas (PRADO, 2003). Assim, a biota presente na região apresenta adaptações fisiológicas e comportamentais às condições de baixa disponibilidade hídrica, tornando-a peculiar em endemismo e predominância (ALBUQUERQUE; ARAÚJO et al., 2012). Essas espécies podem tanto possuir ampla distribuição territorial, quanto formar subconjuntos alocados em áreas restritas. Neste último caso, elas constituem populações geograficamente isoladas em zonas especificas, tais como os brejos de altitude (CARMIGNOTTO; VIVO; LANGGUTH, 2012; FEIJÓ; LANGGUTH, 2013). Embora os estudos com taxonomia e a descrição de novas espécies de roedores tenham avançado no Brasil (p. ex.: WEKSLER; BONVICINO, 2005; WEKSLER, PERCEQUILLO; VOSS, 2006; COSTA; GEISE et al., 2011; GURGEL- FILHO; FEIJÓ; LANGGUTH, 2015) as brechas no conhecimento sobre a ecologia 20

deste grupo ainda são amplas. Essas lacunas são ainda maiores quando se trata dos roedores da Caatinga, uma vez que os dados sobre a ecologia destes ainda são vagos (BARRETO; GEISE, 2014 - dados não publicados), tendo como base principal descrições qualitativas e observações em cativeiro (p. ex.: MARES; WILLIG et al., 1981; MARES; WILLIG; LACHER, 1985; STREILEIN, 1982a, 1982b, 1982c, 1982d, 1982e; ROBERTS; THOMPSON; CRANFORD, 1988). A água é um recurso que rege as estratégias ecológicas e evolutivas das espécies que habitam zonas áridas e semiáridas. Assim, podemos supor que os ciclos interanuais de secas e de chuvas estimulariam diretamente as taxas reprodutivas e a manutenção das populações de roedores no Domínio das Caatingas. A estrutura do habitat muda drasticamente após eventos de precipitação da região (APGAUA et al., 2015), os quais representam uma função essencial na produção primária (HEISLER-WHITE; KNAPP; KELLY, 2008), afetando diretamente a duração do dossel de árvores decíduas (MACHADO et al., 1997) e a sazonalidade do estrato herbáceo (BARBOSA et al., 1989; LIMA et al., 2007). Entre os anos de 2012 e 2015 o evento de Oscilação Sul El Niño (OSEN) ocasionou a pior seca registrada desde os últimos 40 anos na região (PEREIRA; JUSTINO et al., 2014; RODRIGUES; MCPHADEN, 2014). Esses eventos podem influenciar drasticamente a dinâmica da biodiversidade local, acarretando em baixas densidades e elevadas taxas de mortalidade. Efeitos da limitação de alimento na dinâmica de roedores tem sido exaustivamente documentada em regiões áridas e semiáridas, onde as densidades populacionais respondem às mudanças na produção primária associada à precipitação (p. ex.: DICKMAN et al., 1999; KELT et al., 2013; MESERVE et al., 1993; MURÚA; GONZÁLEZ, 1982; SHENBROT et al., 2010). Assim, estudos que abordem essas questões poderão elucidar quais são os processos ecológicos e evolutivos que têm sido moldados pela irregularidade da precipitação. Análises de modelos demográficos espaciais são capazes de predizer futuras flutuações e migrações populacionais (SOLLMANN; GARDNER; BELANT, 2012) auxiliando na conservação e no controle de espécies chave, uma vez que consideram as mudanças populacionais no tempo e no espaço. Nesse contexto, o presente estudo tem como objetivo central entender alguns dos padrões e processos interanuais da dinâmica da população e seleção do espaço, em escala de micro- habitat, dos roedores que habitam áreas secas do Domino das Caatingas. Para tanto, foram estudadas duas espécies de roedores como modelo: o punaré 21

Thrichomys laurentius (Thomas 1904) e o rato-palhaço Wiedomys pyrrhorhinos (Wied-Neuwied, 1821). A fim de responder esses questionamentos, esta tese foi dividida em três capítulos. Primeiro fez-se necessário saber qual a atual situação sobre o conhecimento da ecologia desse grupo na região. Assim, utilizando ferramentas cienciométricas, o primeiro capítulo aborda as lacunas cientificas existentes e revisa o conhecimento científico sobre os roedores das Caatingas desde os primeiros naturalistas até os dias atuais. Nos dois capítulos seguintes foram usadas análises de modelagem com inferência tradicional para verificar os processos que influenciam a sobrevivência, o recrutamento e a densidade das duas espécies escolhidas como modelo. O segundo capítulo, escrito em inglês e formatado como manuscrito a ser submetido ao periódico Population Ecology, visa responder como as taxas de sobrevivência e de recrutamento de Thrichomys laurentius e Wiedomys pyrrhorhinos são influenciadas pelas precipitações pontuais que ocorreram durante o evento de seca na região. O terceiro capítulo faz uso de modelagem espacialmente explicita para investigar como a densidade populacional muda entre as estações do ano e quais as áreas do habitat selecionadas temporalmente.

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CAPÍTULO 1 ECOLOGIA E HISTÓRIA NATURAL DE ROEDORES NO DOMÍNIO MORFOCLIMÁTICO E FITOGEOGRÁFICO DAS CAATINGAS: UMA REVISÃO

1.1. RESUMO

Nas últimas décadas, pesquisas com taxonomia e a descrição de novas espécies de roedores no Brasil começaram a levantar questionamentos sobre as estratégias ecológicas e adaptações desse grupo ao ambiente semiárido do Domínio morfoclimático e fitogeográfico das Caatingas. Assim, a fim de verificar qual o atual status do conhecimento foi realizada uma revisão dos artigos científicos, livros e capítulos de livros publicados sobre os roedores dessa região. Bases de dados online e bibliotecas virtuais foram acessadas. Obras sem versão digital foram acessadas na Biblioteca do Museu Nacional do Rio de Janeiro. Listamos 93 publicações cientificas entre 1910 e 2016 (0,89 artigo/ano), com aumento significativo a partir da década de 80. As publicações dos últimos 16 anos correspondem a 60% de todos trabalhos catalogados, com destaque para aqueles de Sistemática Filogenética e Taxonomia. Devido a estes estudos, o número de espécies catalogadas para a região cresceu significativamente totalizando, neste trabalho, 36 espécies, das quais 14 possuem distribuição restrita à faixa árida e semiárida da América do Sul. Quatro espécies endêmicas das Caatingas, e, quanto ao grau de ameaça, duas são consideradas em perigo de extinção e outras duas estão listadas como vulneráveis a extinção. Observamos que diversas lacunas no conhecimento da fauna de roedores precisam ser preenchidas. Assim, seriam prioridade atual estudos que investiguem as relações ecológicas, os padrões de dispersão e fluxos gênicos, bem como os processos que moldam as histórias de vida dos roedores das Caatingas diante dos eventos de mudanças climáticas globais.

Palavras-chaves: Rodentia, Florestas Tropicais Sazonalmente Secas, Cienciometria

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1.2. INTRODUÇÃO

Florestas áridas e semiáridas sempre foram negligenciadas politicamente no tocante ao fomento para pesquisas científicas e conservação em todo o mundo. Esse cenário levantou, nos últimos anos, um debate internacional sobre as implicações e os estímulos que tem mantido as regiões secas em descuido, que vão desde o mito da baixa biodiversidade ao foco prioritário nos estudos das florestas tropicais úmidas (SÁNCHEZ‐AZOFEIFA; QUESADA, et al., 2005; SÁNCHEZ- AZOFEIFA; KALACSKA, et al., 2005; SANTOS et al., 2011). Essa realidade não é diferente para a Caatinga, um Domínio fitogeográfico exclusivamente brasileiro ainda pouco estudado, cuja região brasileira foi negligenciada nos investimentos para formação de pesquisadores quando comparado a outras regiões do Brasil (ALBUQUERQUE et al., 2012). O Domínio morfoclimático e fitogeográfico das Caatingas (AB’SABER, 1977), ocupa uma área de 735.000km², o que corresponde a cerca de 50% do território do Nordeste Brasileiro (LEAL et al., 2005). Estende-se através da faixa semiárida da América do Sul entre dois biomas de Florestas Tropicais úmidas, a Atlântica à leste e a Amazônica à oeste, e faz limite sul com o Cerrado, um bioma de floresta tropical seca (AB’SABER, 1977; LEAL et al., 2005). Apesar da similaridade com as florestas áridas da América Central, da Colômbia e da Venezuela, esse Domínio apresenta paisagens bastante heterogêneas, com diversas fitofisionomias que variam de acordo com a disponibilidade de água e as peculiaridades do solo (VELLOSO; SAMPAIO; PAREYN, 2002). Essas subdivisões levaram a denominação de Domínio das Caatingas, fazendo alusão à pluralidade do território (ANDRADE-LIMA, 1966; ROCHA-FRANCA, 2007; SAMPAIO, 1995) de diversificadas fitofisionomias tais como as florestas de caatinga strictu sensu, os Brejos de Altitude, os enclaves de cerrado e as dunas. Se comparada a outras formações brasileiras, o Domínio das Caatingas apresenta condições climáticas extremas: maior radiação solar, baixa nebulosidade, maior temperatura média anual, menores taxas de umidade, evapotranspiração potencial elevada e pluviosidade baixa e irregular (PRADO, 2003). A precipitação média anual varia de 240 a 1.500mm, sendo que as áreas mais centrais recebem menos de 500mm (PRADO, 2003; SAMPAIO, 1995). O período das chuvas coincide 24

com o solstício de verão e corresponde a três meses consecutivos, geralmente de janeiro à março, com variações, resultando em secas rigorosas. O período seco é mais longo na região central, distante das florestas úmidas, onde podem ocorrer até 11 meses sem chuvas (NIMER, 1972; PRADO, 2003). Essas condições climáticas fizeram com que a biota apresente adaptações específicas, tornando-a distinta em endemismo e predominância (LEAL; TABARELLI; SILVA, 2003; GURGEL-FILHO; FEIJÓ; LANGGUTH, 2015). Viver em um ambiente semiárido ocasiona restrições a espécies de mamíferos (MARES, 1983; THIBAULT et al., 2010). Dentre estes estão os Rodentia, que, nos ambientes desérticos, apresentam adaptações comportamentais pronunciadas às condições hídricas limitantes, a fim de evitar a evapotranspiração e aperfeiçoar a captação de água dos alimentos (STREILEIN, 1982b, 1982c, 1982d; SANTOS; LACEY, 2011; ALMEIDA; FREITAS; TALAMONI, 2013). A dinâmica populacional desse grupo é influenciada por diversos fatores, incluindo a estrutura sazonal do ambiente que atua de modo diferente entre estações reprodutivas e não- reprodutivas (LIMA; STENSETH; JAKSIC, 2002; MURÚA; GONZÁLEZ; LIMA, 2003). Assim, pressupõe-se que os momentos climáticos de secas e de chuvas poderiam estimular diretamente as taxas reprodutivas e a manutenção das populações de roedores nas Caatingas. Entretanto, muitas dessas espécies, tais como o Wiedomys pyrrhorhinos (Wied-Neuwied, 1821) e Thrichomys laurentius (Thomas 1904), se reproduzem durante todo o ano, com grau maior de sucesso antes do período das chuvas, entre dezembro e janeiro, época das maturações das sementes (STREILEIN, 1982c). Por outro lado, populações de Necromys lasiurus (Lund, 1840) que vivem nas Caatingas possuem reprodução programada, desenvolvendo uma estratégia reprodutiva mais conservadora aproveitando os recursos imediatamente após períodos de chuva (STREILEIN, 1982c). Apesar dos avanços nos estudos taxonômicos e descrição de novas espécies de roedores no Brasil (p. ex.: WEKSLER; BONVICINO, 2005; WEKSLER, PERCEQUILLO; VOSS, 2006; COSTA; GEISE et al., 2011; GURGEL-FILHO; FEIJÓ; LANGGUTH, 2015) pouco se sabe sobre a sua ecologia, a conservação e a distribuição. Quando se fala em roedores da Caatinga a lacuna no conhecimento é expressiva, uma vez que a maior parte dos dados sobre a dinâmica populacional e ecologia desse grupo na região ainda são baseados em descrições qualitativas (STREILEIN, 1982a; 1982b; 1982c; 1982d). 25

Qual é o status atual da pesquisa científica com roedores no Domínio das Caatingas e quais as principais lacunas no conhecimento? Qual o atual conhecimento sobre ecologia de roedores desse bioma? Para responder esses questionamentos, o presente trabalho traz uma revisão sobre os trabalhos publicados com roedores desse Domínio, atualizando a lista de espécies e verificando o atual conhecimento sobre a ecologia do grupo.

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1.3. MATERIAIS E MÉTODOS

Buscas foram realizadas utilizando-se bases de dados eletrônicas: Periódicos CAPES (CAPES, 2000), Google Scholar (GOOGLE, 2004), JSTOR (JSTOR, 1995), SciELO (SCIELO, 1997), Scopus (SCOPUS, 1995) e Web Of Science (WEBOFSCIENCE, 2016). Estas foram consultadas até o ano de 1900 usando como palavras-chave em dois idiomas: Rodentia (Rodentia), roedores (rodents), pequenos mamíferos (small mammals), Caatinga (Caatinga), Florestas secas (Dry Forests) e (and) Nordeste do Brasil (Northeast of Brazil). Obras publicadas antes de 1900 foram acessadas nas bases de dados da Biodiversity Library (BHL, 2005) e do American Museum of Natural History Digital Library (AMNH, 2011). Obras que não continham versão digital foram acessadas na Biblioteca do Museu Nacional do Rio de Janeiro. Foram acrescentados livros e capítulos de livros que abordassem o tema e tivessem a maior parte das palavras chaves usadas como critério. As buscas se limitaram a trabalhos em inglês e português, com exceção de duas obras em latim e um artigo em francês. Em cada artigo encontrado procurou-se nas referências bibliográficas, a indicação de outros trabalhos que entrassem em concordância com os critérios estabelecidos para a revisão e atendessem as perguntas do trabalho. As buscas foram refinadas para abranger as seguintes temáticas: sistemática filogenética/taxonomia, anatomia, parasitismo, ecologia, listas de espécies e levantamentos. Dos estudos identificados foram selecionados aqueles que catalogassem espécies dentro do Domínio das Caatingas, ainda que eles não fossem exclusivamente de floresta de caatinga strictu sensu. Assim, considerou-se brejos de altitude, enclaves de cerrado e áreas mesófilas e de transição, respeitando o limite de abrangência do Domínio (Figura 1.1). Consideramos por caatinga strictu sensu as florestas estacionais caducifólias (arbóreas e/ou arbustivas) espinhosas e que perdem suas folhas na estação seca (ANDRADE-LIMA, 1961). As áreas mesófilas e de transição, entre o Domínio Caatinga e Mata Atlântica, conhecidas como Agreste, são caracterizadas pela presença de florestas estacionais semidecídua, que, durante um curto período da estação seca perdem suas folhas (ANDRADE-LIMA, 1961). Os brejos de altitude são enclaves de florestas estacionais úmidas perenifólias ou subperenifólias de 600m de altitude localizadas dentro do Domínio das Caatingas (AB’SABER, 1977; ANDRADE-LIMA, 1961). Na presente revisão, 27

quando nos referirmos ao Domínio das Caatingas iremos usar as palavras Domínio ou Caatingas, com a primeira letra maiúscula, alternadamente em diversas passagens do texto. Ao nos referirmos a vegetação ou fitofisionomia de floresta tropical seca decidual dentro do Domínio das Caatingas, iremos mencionar a palavra ‘caatinga’ ou a expressão ‘caatinga strictu sensu’ com primeira letra em minúsculo.

Figura 1.1 - Domínio das Caatingas e suas Ecorregiões

Fonte: Núcleo de Ecologia e Monitoramento Ambiental da Universidade Federal do Vale do São Francisco (NEMA/UNIVASF) 28

A fim de examinar quantitativamente os trabalhos publicados a partir de 1900 foi realizada uma revisão sistemática, onde o conteúdo é analisado a partir de métodos quantitativos (JADAD; COOK; BROWMAN, 1997; AKOBENG, 2005). As obras publicadas antes de 1900 foram usadas como revisão narrativa, onde os dados são extraídos para análises e são usados, mas apenas para descrição de conteúdo (ROTHER, 2007). Foram excluídos da seleção resumos de reuniões científicas, estudos com animais de cativeiro, teses e dissertações. Estas duas últimas não foram selecionadas por serem consideradas trabalhos não publicados. De cada artigo selecionado para análise de revisão sistemática foram extraídas as seguintes informações: (a) ano de publicação; (b) tipo de publicação (livro, capítulo de livro, e artigo); (c) tipo de estudo (taxonomia, morfologia, parasitismo, ecologia, listas de espécies e levantamentos); (d) espécies citadas; (e) Unidade de Conservação amostrada; e (f) status de conservação das espécies. A classificação das ecorregiões seguiram a divisão de Velloso, Sampaio e Pareyn (2002): Complexo do Campo Maior; Complexo do Ibiapaba-Araripe; Depressão Sertaneja Setentrional; Planalto da Borborema; Depressão Sertaneja Meridional; Dunas do São Francisco; Complexo da Chapada Diamantina e Raso da Catarina (Tabela 1.1). As fitofisionomias foram divididas em: caatinga strictu sensu, brejos de altitude, campo rupestre, agreste, zonas de transição, áreas de agricultura, dunas e matas ciliares ou de galeria (AB’SABER, 1977). O status de conservação de cada espécie seguiu as listas de animais ameaçados da International Union for Conservation of Nature (IUCN, 2015) e das Listas das Espécies da Fauna Brasileira Ameaçadas de Extinção vigentes (ICMBIO/MMA, 2014). Foi elaborada uma lista com as espécies de Rodentia que ocorrem no Domínio das Caatingas com as seguintes informações: i) dados sobre a distribuição e áreas de ocorrência; e ii) dados sobre o status de conservação e ameaças. A nomenclatura, e a distribuição das espécies citadas foram atualizadas seguindo a classificação de Patton, Pardiñas e D’Elía (2015). Foram consideradas como espécies endêmicas aquelas que possuem limite de distribuição restrita aos limites geográficos das Caatingas, incluindo brejos de altitude e áreas mesófilas dentro do território. Para visualizar o crescimento quantitativo dos trabalhos publicados com roedores na região ao longo dos anos, foi realizada uma análise de regressão linear simples. A mesma análise foi realizada a fim de verificar se o número de espécies de 29

roedores citadas nos trabalhos de levantamento e de revisão bibliográficas aumentou nos últimos anos. Tabela 1.1 - Descrição das Ecorregiões do Domínio das Caatingas. Características Ecorregião Distribuição Clima fitofisionômicas Estende-se do norte do Piauí ao sudoeste do Região de ecótonos Cerrado- Quente-úmido. Complexo Maranhão. Limitada a Caatinga e Caatinga-Amazônia. Precipitação média Campo Maior oeste por mata dicótilo- Vegetação decídua e anual 1.300mm. palmácea e ao sul e semidecídua estacional. sudeste pelo Cerrado

Floresta pluvial nas encostas e Corresponde a região Quente e semiárido. Complexo enclaves de cerrado no topo. das Serras do centro- Precipitação média Ibiapaba- Zonas baixas e planas oeste e noroeste do anual de 698 a Araripe apresentam caatinga strictu Domínio. 1100mm. sensu

Clima quente, seco, Extensa planície baixa com Estende-se desde a semiárido. elevações residuais. Vegetação Depressão fronteira norte de Precipitação 400 a caatinga strictu sensu arbustiva a Sertaneja Pernambuco até o litoral 800mm (pode ficar arbórea, decídua e aberta. Solos Setentrional do Rio Grande do Norte 10 meses sem rasos, pedregosos, de origem e Ceará. chuvas). cristalina. Sem rios permanentes.

Limite a leste com a Varia de quente- Mata Atlântica. Estados úmido a quente- Planalto da Vegetação de ecótono Caatinga- do Rio Grande do Norte, seco, semiárido. Borborema Mata Atlântica (Agreste). Paraíba, Pernambuco e Precipitação 400 a Alagoas. 1000mm.

Clima quente, seco, semiárido. Semelhante a Depressão Depressão Precipitação 500 a Sertaneja Setentrional, porém Sertaneja Região sul do Domínio. 850mm (pode ficar com rios perenes e vegetação Meridional 10 meses sem mais arbórea. chuvas).

Clima quente, seco, Região centro-oeste do Formadas por depósitos eólicos Dunas do São semiárido. Domínio, às margens do arenosos. Vegetação Caatinga Francisco Precipitação 400 a Rio São Francisco. arbustiva densa. 800mm.

Segue o alinhamento da Precipitação varia O mosaico que inclui vegetação Complexo da Chapada Diamantina, de 500 a 1000mm de caatinga strictu sensu, Chapada região mais alta dentro nas partes mais enclaves de cerrado, campos Diamantina do Domínio. altas. rupestres e floresta úmida.

Região centro-leste do Clima semiárido, Raso da Domínio, caracterizada quente e seco com Vegetação é Caatinga arbustiva Catarina pelos cânions do São precipitações densa de solo arenoso. Francisco. médias de 450mm. Fonte: Velloso, Sampaio e Pareyn (2002).

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1.4. RESULTADOS

Foram encontradas 93 publicações cientificas entre 1910 e 2016 correspondendo a menos de um artigo por ano (0,89 artigo/ano). Antes de 1900 foram catalogados dois trabalhos com descrição da fauna da Caatinga. Entre os anos de 2000 e 2016, foram catalogadas 55 publicações cientificas, correspondendo a aproximadamente 60% do que foi publicado no período analisado (Figura 1.2).

Figura 1.2 - Número acumulado de artigos publicados sobre Roedores da Caatinga entre os anos de 1910 e 2016. A linha continua indica que está plotado o número de artigos entre as décadas.

100

90 80 70 60 50 40 30 20 10

Nº Acumulado de Acumulado artigosNº 0

Períodos de publicações

Houve um aumento no quantitativo de trabalhos publicados com roedores da Caatinga a partir da década de 80 (Figura 1.3). A maior parte dos trabalhos foi apresentada na forma de artigos e notas (n=72; 77%), sendo os mais publicados aqueles de Sistemática Filogenética/Taxonomia (n= 33, 35%) e de Levantamentos e Inventários (n=21; 24%). Pernambuco foi o estado mais amostrado com 28% das citações, seguido de Ceará (22%) e Bahia (12%). O Rio Grande do Norte e Sergipe foram os menos estudados com 0,2% e 1,2% das citações, respectivamente. As fitofisionomias mais 31

amostradas foram os Brejos de Altitude e apresentaram 54% das espécies listadas. Caatinga strictu sensu foi a fitofisionomia menos amostrada e apresenta 24% das listadas.

Figura 1.3 - Crescimento do quantitativo de espécies de roedores catalogadas para o Domínio morfoclimático e fitogeográfico das Caatingas entre 1900 e 2016.

40 y = 0,2926x - 559,37 35 R² = 0,826

30

25

20

15

N.º Espécies Catalogadas 10

5

0 1900 1910 1920 1930 1940 1950 1960 1970 1980 1990 2000 2010 2020

Legenda: Eixo X mostra o número de trabalhos publicados. Círculos indicam os valores observados, linha contínua é a tendência linear e linha tracejada o crescimento observado.

Nas últimas décadas houve um aumento no número de espécies de roedores catalogadas, havendo relação significativa entre o acréscimo de espécies com o tempo (anos) e com o número acumulado de trabalhos (Figura 1.4), onde observamos também períodos nos quais houve acumulo de trabalhos publicados sem a descrição de novas espécies. Foram catalogadas 36 espécies, sendo 22 da Família Cricetidae (Sigmodontinae) e seis da Família Echimyidae, cuja lista pode ser acessada no Apêndice - Tabela 1.3. Os registros identificados até gênero foram descartados da contagem. As espécies mais citadas foram Thrichomys laurentius (43%), Kerodon rupestris (37%) e Galea spixii (34%) (Apêndice - Tabela 1.3). Quatro espécies são endêmicas: Coendou baturitensis Feijó & Langguth, 2013; Rhipidomys cariri Tribe, 2005; Trinomys yonenagae (Rocha, 1995), e Wiedomys pyrrhorhinos 32

(Wied-Neuwied, 1821). Seis espécies foram listadas como exclusivas da Caatinga, e 14 espécies apresentam distribuição restrita à faixa árida e semiárida da América do Sul que abrange as Caatingas, o Cerrado e os Chacos (Tabela 1.2).

Figura 1.4 - Relação entre o aumento do número de espécies e os trabalhos publicados entre 1910 e 2016.

50

45 40 y = 1,0505x + 6,2071 R² = 0,9284 35 30 25 20 15 10 Númerode espécies catalogadas 5 0 0 5 10 15 20 25 30 35 40 Número acumulado de artigos

Legenda: Relação entre o número de espécies listadas (eixo x) e o número acumulado de artigos no tempo (eixo y). Foram considerados apenas trabalhos de Levantamento e Revisão Bibliográfica nesta análise.

Trinomys yonenagae e Oligoryzomys rupestres foram as únicas espécies registradas como ‘Em Perigo’ de extinção, a primeira na lista da IUCN (2016) e a segunda na lista nacional (ICMBio, 2014). Oligoryzomys rupestris na lista. Kerodon rupestres e Rhipidomys cariri estão categorizadas como ‘Vulneráveis’ na lista nacional (ICMBio, 2014). Cerca de 70% das espécies listadas estão categorizadas como ‘Pouco Preocupantes’ pela IUCN (Apêndice - Tabela 1.3). Vinte Unidades de Conservação foram amostradas até 2013 (Apêndice - Tabela 1.3), dentre as quais, o Parque Nacional (PARNA) da Chapada Diamantina, na Bahia, e a Área de Proteção Ambiental (APA) da Chapada do Araripe, entre Pernambuco e Ceará, apresentaram 24 (56%) e 17 (40%) das espécies listadas, respectivamente. Essas duas UC’s apresentam 65% dos roedores listados. Esses dados concordam com os registros 33

para as Ecorregiões, onde o Complexo da Chapada Diamantina (n=24), a Depressão Sertaneja Meridional (n=21) e o Complexo Ibiapaba-Araripe (n=20) apresentaram o maior número de espécies dentre as aqui catalogadas. Nossa revisão bibliográfica sugere que o Domínio das Caatingas apresenta, em todo seu território, um número maior de espécies de roedores (36) quando comparado com o Pantanal (25) o Pampa (25), dois biomas de áreas abertas (CARMIGNOTTO; VIVO; LANGGUTH, 2012).

Tabela 1.2 – Número de espécies endêmicas e compartilhadas entre o Domínio das Caatingas e biomas vizinhos. Zona de ocorrência Nº espécies %

CA, CE 13 33

CA 6 14

CA, AF 6 14

CA, CE, AF 4 9,5

CA, CE, AM, AF 4 9,5

CA, CE, AM 3 7

CE, CA-CE 2 4,8

AM, CA-AM 1 2,4

CA, AM, AF 1 2,4

CE, AF, CA-AF 1 2,4

Total 41 100,0 Legenda: Coluna nº espécies representam os valores absolutos de espécies e coluna % indica suas porcentagens. Os Domínios e biomas, bem como suas áreas de transição, estão representados por siglas: CA, Caatinga; CE, Cerrado; AF, Floresta Atlântica; AM, Amazônia, CA-CE, Transição Caatinga-Cerrado; CA-AM, Transição Caatinga-Amazônia; CA-AF, transição Caatinga-Floresta Atlântica.

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1.5. DISCUSSÃO

Os estudos publicados a partir de 1900 mostram um aumento expressivo de 72% no quantitativo de trabalhos na década de 80. No último período aqui analisado, entre 2000 e 2015, um acréscimo de 59% se deve principalmente aos estudos de Sistemática Filogenética, Biogeografia e Taxonomia (p. ex.: COSTA; GEISE et al., 2011; NASCIMENTO; PEREIRA et al., 2011; SOUZA; CORRÊA et al., 2011), que correspondem a cerca de 40% das bibliografias catalogadas. De acordo com o já reportado por Oliveira et al. (2005), o estado de Pernambuco foi o mais amostrado, seguido do Ceará. Esses dados são explicados pelos amplos programas de saúde pública e projetos de ecologia realizados na Domínio das Caatingas e pelo aumento de pesquisadores vinculados às instituições de ensino e pesquisa de Pernambuco a partir da década de 70. Para explicar essa diferença nos esforços para o conhecimento dos roedores na região dividimos a discussão em tópicos. Primeiro vamos revisar o início dos estudos com roedores até a década de 80, quando houve aumento expressivo de trabalhos publicados (ver Figura 1.2) Depois discutimos a lista de espécies elaborada, o status do conhecimento sobre a ecologia das duas espécies estudadas nesta tese, e, por fim, revisamos o status de conservação dos roedores na região. Todos os dados referentes às espécies listadas estão compilados na tabela de espécies do Apêndice - Tabela 1.3, a qual poderá ser acessada durante toda a discussão.

1.5.1. Os primeiros registros dos roedores do Domínio das Caatingas: um breve histórico

Antes de 1900, as primeiras caracterizações da fauna da Domínio das Caatingas priorizaram a descrição das espécies mais comerciais e em áreas de interesse econômico. O pioneiro, e único trabalho desse período, a registrar a biodiversidade do Domínio das Caatingas foi o de George Marcgrave (1610-1644), que descreveu 308 espécies de plantas e 399 da fauna, incluindo 29 espécies de mamíferos (MARCGRAVE; PISO, 1648; FEIJÓ; LANGGUTH, 2013). O trabalho de Marcgrave e Piso foi importante ao caracterizar a fauna do Nordeste, sendo a referência usada por Linneus para descrever diversas espécies no Systema Naturae 35

(VANZOLINI, 1996). A geração de conhecimento sobre a biodiversidade brasileira não teve avanços expressivos entre esse período até o final do século XVIII (OLIVEIRA; GONÇALVES; BONVICINO, 2003). Posteriormente, após a abertura dos portos brasileiros no século XIX, diversos naturalistas iniciaram expedições pelo interior do país, incluindo as regiões do Ceará, Paraíba e Pernambuco. Entretanto, os registros decorrentes desse período não nos dão um panorama claro sobre a biodiversidade do Domínio das Caatingas, principalmente no tocante à distribuição e ocorrência da fauna original e às características primitivas das formações vegetais (OLIVEIRA; FRANCO, 2005). Contudo, foi no século XX que os estudos mais representativos da fauna de roedores do Domínio das Caatingas foram publicados. Os trabalhos de Thomas (1910) e Neiva e Pena (1912), catalogaram dados sobre a mastofauna coletada por eles e por outros naturalistas, descrevendo, respectivamente, dez e cinco espécies de roedores no Domínio das Caatingas, sobretudo dos estados do Ceará e Pernambuco. O trabalho de Thomas (1910) descreveu novos táxons, como por exemplo, Rhipidomys cearanus Thomas 1910 (=Rhipidomys mastacalis). Entre 1930 e 1980, três grandes projetos foram cruciais para a aquisição do conhecimento sobre os roedores do Domínio das Caatingas. Entre estes está o programa de Saúde Pública, conduzido pelo Serviço Nacional da Peste (SNP) entre as décadas de 30 e 50 (OLIVEIRA; FRANCO, 2005). O levantamento de pequenos mamíferos do SNP teve como foco a controle da bactéria da peste entre as populações de roedores silvestres (OLIVEIRA; FRANCO, 2005). Os espécimes das coleções provenientes do SNP foram coletados, preparados e compilados sob a orientação do Dr. João Moojen, curador da coleção de mamíferos do Museu Nacional na época, sendo ainda hoje considerado o material mais expressivo de roedores do Nordeste do Brasil (OLIVEIRA; FRANCO, 2005). A maior parte dos cerca de 55.000 espécimes depositados no Museu Nacional do Rio de Janeiro (OLIVEIRA; FRANCO, 2005), corresponde à exemplares de roedores coletados em mais de 40 localidades do semiárido brasileiro (FREITAS, 1957). Dessas coletas foram publicados diversos estudos com descrição de novas espécies para as Domínio das Caatingas (p. ex.: FEIJÓ; LANGGUTH, 2013; MOOJEN, 1943; MOOJEN, 1952). Entre 1967 e 1971, outro projeto de Saúde Pública também sobre a peste foi financiado pela Organização Mundial da Saúde e conduzido por pesquisadores do 36

Museu de Paris na região de Exu-Bodocó em Pernambuco (KARIMI; ALMEIDA; PETTERX, 1976). Foram coletados apenas espécies de roedores, totalizando nove espécies e seus ectoparasitos (KARIMI; ALMEIDA; PETTERX, 1976). Logo depois, entre 1975 e 1978, a Academia Brasileira de Ciências financiou o projeto “Ecology, evolution and zoogeography of mammals” coordenado por pesquisadores do Carnegie Museum of Natural History (MARES; WILLIG et al., 1981). Esse projeto coletou e monitorou mamíferos na região da Chapada do Araripe (Ceará), estabelecendo os primeiros estudos sobre a ecologia das espécies de mamíferos do Domínio das Caatingas (para detalhes ver: LACHER; MARES, 1986; LACHER; MARES; ALHO, 1989; MARES; STREILEN; LA ROSA, 1982; MARES; WILLIG; LACHER, 1985 MARES; WILLIG et al., 1981; STREILEIN, 1982a, 1982b, 1982c, 1982d, 1982e; WILLIG, 1983; WILLIG; MARES, 1989). Assim, os trabalhos iniciais com roedores a partir desse período, na região do Domínio das Caatingas tinham como objetivo central a epidemiologia e a saúde pública, restringindo as informações aos aspectos taxonômicos e da ecologia que fossem fundamentais para o entendimento da prevenção de doenças e do controle populacional destas espécies. Contudo, cada indivíduo coletado teve anotado numa ficha todos os dados sobre local de coleta, hora, clima, estado reprodutivo e medidas corpóreas anotadas. Dados e detalhados que possibilitaram a posteriori analise para estudos ecológicos (p. ex.: SOBRAL; OLIVEIRA, 2014). No início da década de 1970, foram estabelecidas as coleções das universidades federais dos estados da Paraíba e Pernambuco, as quais compõem atualmente coleções importantes dos mamíferos desta região e atualmente são usadas em trabalhos de revisão de espécies e descrição de espécies novas (p. ex.: FEIJÓ; LANGGUTH, 2013; GURGEL-FILHO; FEIJÓ; LANGGUTH, 2015). Por fim, no início da última década, o governo brasileiro, através de programas do Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) e do Ministério do Meio Ambiente (MMA) ampliou o financiamento para pesquisa científica com editais específicos para a Domínio das Caatingas. Entretanto, grande parte do esforço científico permaneceu concentrado em áreas pontuais em torno das principais cidades da região, como Recife (Pernambuco), Fortaleza (Ceará) e João Pessoa (Paraíba).

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1.5.2. Lista de espécies de roedores do Domínio das Caatingas: atualização e justificativas

Até a década de 90, a mastofauna do Domínio das Caatingas era considerada depauperada, sendo vista como um subconjunto da fauna do Cerrado, com baixas taxas de endemismo e poucas adaptações fisiológicas a ambientes áridos (MARES; WILLIG et al., 1981; MARES; STREILEN; LA ROSA, 1982; STREILEIN, 1982a). Estudos alegavam que o elevado grau de imprevisibilidade climática e as condições instáveis do Domínio justificariam uma biodiversidade pobre, uma vez que impediriam a evolução de uma fauna endêmica (p. ex.: MARES; WILLIG et al., 1981; MARES; WILLIG; LACHER, 1985; STREILEIN, 1982a, 1982b, 1982d; LACHER; MARES, 1986). Para Mares, Willig e Lacher (1985), o padrão temporal irregular de precipitação, e os períodos sazonais e intensos de secas, teriam impedido uma seleção natural direcionada às características adaptadas à aridez e, portanto, os animais já presentes nas vegetações de caatinga strictu sensu seriam tão somente espécies versáteis que vivem em microambientes mais úmidos. Contudo, esses estudos vêm sendo gradativamente refutados com o acréscimo de novas pesquisas na região. Dentre as 86 espécies de mamíferos catalogadas na década de 80 para o Domínio das Caatingas (MARES; WILLIG et al., 1981), Kerodon rupestris era a única considerada como endêmica (MARES; WILLIG; LACHER, 1985) e também a única que exibia comportamento alimentar especializado às espécies da flora disponíveis no Domínio (LACHER; MARES, 1986). Apesar dessas afirmações, os trabalhos supracitados foram importantes ao agregar conhecimento sobre os roedores da região. O conhecimento sobre a Ecologia e História Natural das espécies do Domínio das Caatingas ainda é escasso, estando concentrados nos estudos descritivos das décadas de 80 e 90 e aos dados coletados por Moojen (1943, 1952). Na última revisão bibliográfica sobre os mamíferos do Domínio das Caatingas e do Cerrado, Carmignotto, Vivo e Langguth (2012), catalogaram 35 espécies de roedores que possuem ocorrência nos Domínios das Caatingas. Levantamentos anteriores (CRUZ; BORGES-NOJOSA et al., 2005; OLIVEIRA; GONÇALVES; BONVICINO, 2003; OLIVEIRA, 2004) listaram uma riqueza de 25 espécies de roedores com ocorrência no Domínio das Caatingas e áreas de enclaves de florestas úmidas no Domínio. No presente trabalho estimamos uma riqueza de 36 espécies, das quais foram incluídas nove espécies listadas pela primeira vez para as 38

Domínio das Caatingas (PATTON; PARDIÑAS; D’ELÍA, 2015). Entretanto, observa- se que Carmignotto, Vivo e Langguth (2012) listaram apenas uma espécie a menos, o que se explica pela exclusão de oito espécies anteriormente listadas por eles. Observamos que houveram momentos de acúmulo de trabalhos sem descrição de novas espécies, indicando que estamos em um período com acúmulo de trabalhos sem descrição proporcional de novas espécies. Aqui discutiremos algumas das espécies listadas, utilizando como critério principal as endêmicas, as com distribuição restrita dentro do Domínio, e, ainda aquelas com ocorrência duvidosa. Considerou-se por espécies endêmicas do Domínio morfoclimático e fitossociológico das Caatingas, aquelas que possuem distribuição exclusivamente dentro de seus limites (ver Figura 1.1), ainda que estejam restritas aos brejos de altitude, enclaves de cerrado, dunas e matas úmidas. Uma espécie foi recentemente descrita para o Domínio: Coendou baturitensis Feijó & Langguth, 2013. Oito espécies não listadas anteriormente para o Domínio das Caatingas foram incluídas na presente lista: Euryoryzomys russatus, Dasyprocta azarae, Hylaeamys megacephalus, Oecomys catherinae, Oxymycterus delator, Oligoryzomys mattogrossae, Rhipidomys macrurus e Wiedomys cerradensis. As espécies D. azarae e O. catherinae foram acrescentadas neste trabalho por terem registros em áreas transicionais e mésicas dos estados de Minas Gerais (NOGUEIRA; POL et al., 2015) e Sergipe (ROCHA; RUIZ-ESPARZA et al., 2014/2015), respectivamente. As demais espécies estão presentes em populações isoladas em zonas úmidas e/ou em brejos de altitude (PATTON; PARDIÑAS; D’ELÍA, 2015; GURGEL-FILHO; FEIJÓ; LANGGUTH, 2015). A maior parte das espécies listadas correspondem a espécimes de populações isoladas em brejos de altitude. Rhipidomys cariri e Coendou baturitensis são espécies endêmicas. R. cariri está presente nos brejos de altitude e em enclaves de vegetação de cerrado dentro do Domínio (PATTON; PARDIÑAS; D’ELÍA, 2015). Foi descrita por Tribe em 2005, o qual, apesar de reconhecer formas cariotípicas distintas para amostras do Nordeste, descreve apenas a forma sem subespécies – R. cariri. A distribuição atualmente conhecida para R. cariri é reflexo das poucas amostras existentes – que são registros pontuais em enclaves mésicos no meio do Domínio na Serra de Baturité, Chapada do Araripe, Parque Nacional do Catimbau e Morro do Chapéu (TRIBE, 2005; COSTA; GEISE et al., 2011; PEREIRA; GEISE, 2009; PATTON; PARDIÑAS; D’ELÍA, 2015). 39

Já Coendou baturitensis além de endêmica, possui distribuição restrita a brejos de altitude do estado do Ceará - até a redação da presente revisão (FEIJÓ; LANGGUTH, 2013). Esta espécie foi descrita avaliando o holótipo de Coendou insidiosus, que foi listada por dois estudos anteriores com ocorrência nos brejos de altitude da Caatinga e na Mata Atlântica (CARMIGNOTTO; VIVO; LANGGUTH, 2012; PAGLIA; FONSECA et al., 2012). Assim, em 2013, os espécimes correspondentes a essa espécie foram descritos por Feijó e Langguth (2013) como C. baturitensis Feijó & Langguth, 2013. Contudo, Voss (2015) considera esta espécie como sinonímia de Coendou prehensilis, espécie cuja distribuição segue a zona da mata do Nordeste. Este autor não cita a avaliação de ambos holótipos de C. prehensilis e C. baturitensis, por isso aqui consideramos a espécie recém descrita como válida. Além de Coendou baturitensis e Rhipidomys cariri, foram listadas como espécies endêmicas do Domínio das Caatingas: Trinomys yonenagae (ROCHA, 1995) e Wiedomys pyrrhorhinos (Wied-Neuwied, 1821). W. pyrrhorhinos será abordado no próximo tópico, juntamente com outra espécie que é estudada nesta tese, Thrichomys laurentius. Segundo Pessôa et al. (2015), as seguintes espécies de Trinomys tem ocorrência confirmada no Domínio das Caatingas: Trinomys albispinus e T. yonenagae. Esta última é restrita às formações das dunas do São Francisco e vive em tocas escavadas nas áreas de solo arenoso (ROCHA, 1995). Esses complexos sistemas de tocas são compartilhados por vários membros do grupo, principalmente adultos com relação de parentesco (ALMEIDA, C. 2008; SANTOS e LACEY 2011). Freitas e colaboradores (2010) sugerem que a evolução da socialidade em T. yonenagae esteja associada a um aumento da tolerância intraespecífica, especialmente entre fêmeas adultas. Essa tolerância foi observada por Santos e Lacey (2011), ao constatar que múltiplas fêmeas da espécie podem se reproduzir enquanto ocupam o mesmo sistema de tocas. Acredita-se que esta estrutura social tenha sido viabilizada pelas forças seletivas do ambiente de solo arenoso das dunas do Rio São Francisco (FREITAS; CARVALHO et al., 2010), pois, a escavação comunal reduziria custos energéticos e tempo de exposição a predadores (ALMEIDA, 2008). Os abrigos coletivos abaixo do solo evitariam tanto as condições severas de seca e temperatura, quanto a predação, sendo, este último, indicado na literatura como o fator de pressão seletiva mais forte (FREITAS; CARVALHO et al., 2010). 40

Algumas espécies listadas aqui, por outro lado, habitam adicionalmente áreas de biomas úmidos, e nas Caatingas estão restritas apenas aos brejos de altitude, tais como Euryoryzomys russatus, Hylaeamys megacephalus, Phyllomys blainvilii, Wiedomys cerradensis e Oxymycterus delator. A espécie Euryoryzomys russatus está distribuída desde a Mata Atlântica do estado da Bahia até florestas montanas do estado do Rio Grande do Sul (PATTON; PARDIÑAS; D’ELÍA, 2015). No nordeste do Brasil, esta espécie é encontrada em brejos de altitude nas Caatingas dos estados do Ceará e Paraíba. Contudo, Patton e colaboradores (2015) sugerem que os espécimes atribuídos a E. russatus nas Caatingas representam uma espécie deste gênero ainda não descrita, com base em dados morfológicos e cariológicos. A espécie Hylaeamys megacephalus ocorre desde os Chacos, no Paraguai, até norte do Cerrado e sul da Amazônia, estando restrita à hábitats florestados (MARES; ERNEST; GETTINGER, 1986). No Domínio das Caatingas a espécie foi encontrada na localidade da Serra de Maranguape, um brejo de altitude na Região Metropolitana de Fortaleza, cuja vegetação varia de caatinga arbórea semidecídua na base, à floresta montana semidecídua nas maiores altitudes. Phyllomys blainvilii (Jourdan 1837) possui distribuição do sul do estado do Ceará passando pelos estados de Pernambuco, Sergipe, Alagoas, Bahia atingindo o extremo norte do estado de Minas Gerais (BONVICINO; GONÇALVES et al., 2008; Leite & Loss, 2015). Devido ao habito arborícola esta espécie está presente no Domínio das Caatingas em áreas isoladas de floresta semidecídua, especialmente nos brejos de altitude e fragmentos ao longo do Rio São Francisco (PATTON; PARDIÑAS; D’ELÍA, 2015). Loss e Leite (2011) e Patton et al. (2015) indicam que o status taxonômico das amostras de Phyllomys dos estados de Alagoas e Pernambuco, e de parte da área costeira do Nordeste do Brasil, precisam ser revisadas, uma vez que as análises moleculares com DNA mitocondrial indicaram variação que poderia corresponder a três espécies distintas e potencialmente novas (LOSS; LEITE, 2011). Esta espécie, contudo, tem sido frequentemente confundida com Phyllomys lamarum devido as características morfológicas (PATTON; PARDIÑAS; D’ELÍA, 2015). Por exemplo o caso reportado por PATTON; PARDIÑAS; D’ELÍA, (2015) sobre as coletas de P. lamarum feitas por Moojen (1952b), onde alguns espécimes adultos estão identificados, após revisão, como P. lamarum enquanto indivíduos juvenis, também após revisão, foram classificados 41

como P. blainvilii, que apresenta uma pelagem com cor mais uniforme e cauda com tufos em sua extremidade final. Wiedomys cerradensis era considerada uma espécie endêmica do Cerrado, habitando fitofisionomias de florestas semidecíduas (GONÇALVES; ALMEIDA; BONVICINO, 2005), matas de galeria (BEZERRA; LAZAR et al., 2013) e cerrado strictu sensu. Também possui habito arborícola, nas Caatingas está presente em populações isoladas nos brejos de altitude do estado do Ceará (PATTON; PARDIÑAS; D’ELÍA, 2015). O. delator possui distribuição por toda a faixa de áreas abertas desde o Paraguai até o Ceará. No Domínio das Caatingas está restrita aos enclaves elevados de fitofisionomia de cerrado e aos brejos de altitude da região (GURGEL-FILHO; FEIJÓ; LANGGUTH, 2015; PATTON; PARDIÑAS; D’ELÍA, 2015). Sua distribuição disjunta nas Caatingas pode ter relação com a aparente sensibilidade da espécie aos impactos da cobertura herbácea (PATTON; PARDIÑAS; D’ELÍA, 2015). Espécies que habitam áreas de tensão transicional do Domínio das Caatingas, como Oecomys catherinae encontrada por Rocha, Ruiz-Esparza et al., (2014/2015) em fragmentos do agreste (área transicional entre Caatinga e Mata Atlântica), podem exibir adaptações comportamentais aos períodos de seca. Assim as espécies aqui listadas que habitam essas zonas de transição, podem apresentar populações adaptadas às condições mais limitantes e restritivas impostas pelo ambiente semiárido (MARES, 1983; THIBAULT; ERNEST et al., 2010). Por outro lado, algumas espécies que ocorrem nas fitofisionomias secas do Domínio das Caatingas podem ser encontradas em áreas de Floresta Atlântica modificados pela ação antrópica e fragmentos do agreste, área transicional (ASFORA; PONTES, 2009; OLIVEIRA; LANGGUTH, 2004). Esse ecótono tem se tornado semelhante às Caatingas devido aos intensos processos de desmatamento e fragmentação ocasionados pela ação humana (OLIVEIRA; LANGGUTH, 2004; CASTELLETTI; SILVA et al., 2003). Atualmente discute-se que a ocorrência de espécies em áreas de tensão transicional de vegetação de caatinga strictu sensu e cerrado pode representar um conjunto de populações que estejam adaptados ao ambiente de áreas abertas, porém com certas restrições à ambientes mais limitantes (CARMIGNOTTO; VIVO; LANGGUTH, 2012). Oligoryzomys foi o gênero mais citado, do qual listamos para as Caatingas quatro espécies: Oligoryzomys mattogrossae, Oligoryzomys rupestres, Oligoryzomys 42

nigripes e Oligoryzomys stramineus. É um gênero pertencente a Tribo Oryzomyini, o grupo mais diversificado dentre os sigmodontíneos, e que passou por recentes mudanças taxonômicas graças aos estudos em sistemática filogenética (p. ex.: WEKSLER; PERCEQUILLO; VOSS, 2006; WEKSLER; BONVICINO, 2005; WEKSLER; PERCEQUILLO, 2011). Atualmente são reconhecidas dezoito espécies de Oligoryzomys, com 11 possuindo ocorrência no Brasil (WEKSLER; PERCEQUILLO, 2011). Dessas, aquelas que têm registro no Domínio das Caatingas pertencem ao “grupo” Amazônia-Cerrado (MIRANDA; OLIVEIRA et al., 2009), não havendo, até o momento, registro de espécies endêmicas das Caatingas para este gênero. Segundo Miranda e colaboradores (2009), o “grupo” Amazônia-Cerrado apresenta uma maior variabilidade interespecífica em comparação com as espécies de Oligoryzomys que ocorrem entre o Pampas e os Andes. Logo, estudos que abordem a variabilidade genética das populações que ocorrem no Domínio das Caatingas poderiam indicar subgrupos de populações geneticamente isoladas, ou até mesmo espécies distintas. Como, por exemplo, o aqui listado O. mattogrossae que possui um hiato em sua distribuição que acompanha o Rio São Francisco entre o Cerrado e as Caatingas (PATTON; PARDIÑAS; D’ELÍA, 2015) O gênero Oxymycterus é um táxon associado a áreas úmidas, podendo estar presente em algumas áreas mésicas dos brejos de altitude (OLIVEIRA, 1998; BONVICINO; GONÇALVES et al., 2008). No presente estudo foram listadas duas espécies Oxymycterys dasytrichus e Oxymycterus delator, sendo que a primeira está presente apenas em áreas mésicas dos brejos de altitude. Segundo Gonçalves e Oliveira (2004) as populações de Oxymycterus possuem alta diferenciação fenotípica fortemente relacionada ao isolamento geográfico. Contudo, a falta de revisões mais abrangentes sobre o gênero representa uma lacuna no conhecimento, sobretudo no tocante às populações isoladas do Domínio das Caatingas. Na última revisão (CARMIGNOTTO; VIVO; LANGGUTH, 2012) a espécie Nectomys squamipes não foi citada como uma espécie com ocorrência no Domínio das Caatingas. Entretanto, Pereira e Geise (2009) citam esta espécie nas florestas semidecíduas da Chapada Diamantina, na Bahia, a qual pertence à ecorregião Complexo da Chapada Diamantina, formada por áreas mésicas e um complexo mosaico com formações de caatinga strictu sensu, cerrado, campos rupestres e matas úmidas. A inclusão desta espécie em nossa lista justifica-se pelo fato do complexo da Chapada Diamantina sofrer forte influência do clima semiárido, 43

apresentando grandes extensões de vegetação de caatinga strictu sensu bem caracterizada. A estrutura complexa de mosaicos heterogêneos de vegetação em certas regiões do Domínio das Caatingas contribui com a inclusão das espécies que frequentemente estariam associadas a ambientes mais úmidos ou daquelas de ambientes mais secos em pontos de florestas úmidas (PEREIRA; GEISE, 2009). Dentre as espécies listadas, Hydrochoeris hydrochaeris é citada como ocorrendo nas margens dos rios permanentes do Domínio das Caatingas, particularmente dos estados da Bahia, Sergipe e Ceará (TATE, 1935; MOOJEN, 1943; ROCHA, 1948; FEIJÓ; LANGGUTH, 2013). Todavia, o registro mais antigo da espécie no Nordeste do Brasil foi dado por Marcgrave em 1648, cuja localização não está clara. Trabalhos mais recentes que mencionam a espécie no Domínio, também não indicam a localidade ou hábitat associado a ela (FONSECA; HERRMANN et al., 1996; CARMIGNOTTO; VIVO; LANGGUTH, 2012; UPHAM; PATTERSON, 2012). A espécie é ainda mencionada por Pereira e Geise (2009) na Chapada Diamantina a partir da indicação de dados de entrevista, contudo as autoras não consideraram esta informação nas suas análises. A sua inclusão nas listas de mamíferos do Domínio das Caatingas, é algo impugnado por diversos autores, que questionam a ocorrência H. hydrochaeris na região, principalmente nas áreas mais semiáridas (MONES; OJASTI, 1986; XIMENEZ, 1978). Devido a estes questionamentos, nos trabalhos de Oliveira, Gonçalves e Bonvicino (2003) e Oliveira (2004) esta espécie não é citada na lista de mamíferos das Caatingas. Contudo, Feijo e Langguth (2013) discutem que a espécie possa ocorrer em rios perenes da região, e que a falta de registos seja decorrente a elevada degradação dos corpos hídricos das Caatingas. Nesse contexto, consideramos neste trabalho que H. hydrochaeris ocorre dentro do Domínio das Caatingas, sobretudo nas áreas de rios permanentes e próximas às áreas de transição com os Biomas adjacentes. No tocante aos registros não identificados ao nível específico, decidimos por não os incluir na lista de espécies. Entretanto, esses registros indicam que ainda há lacunas no conhecimento sobre a taxonomia e distribuição dos roedores que ocorrem no Domínio das Caatingas. O gênero Rhipidomys, por exemplo, foi citado em diversos trabalhos com espécies não identificadas (p. ex.: PEREIRA; GEISE, 2009; COSTA; GEISE et al., 2011; GEISE; PARESQUE et al., 2010). Observando que muitas das espécies de roedores aqui listadas estão distribuídas em populações isoladas em fitofisionomias especificas, podemos supor que populações não 44

identificadas ao nível especifico podem ser de espécies ainda não descritas. Entretanto, para corroborar esta hipótese, faz-se necessário estudos taxonômicos com novas coletas ampliando amostras das populações in situ (COSTA; GEISE et al., 2011). O número de espécies de roedores catalogadas para as Caatingas aumentou nos últimos anos, sobretudo com a descrição de espécies novas entre 1995 e 2015 (p. ex.: REIS; PESSÔA, 1995; BONVICINO; WEKSLER, 1998; TRIBE, 2005; PERCEQUILLO; HINGST-ZAHER; BONVICINO, 2008). Assim, o conhecimento sobre a fauna das Caatingas vem agregando um quantitativo cada vez maior de espécies de pequenos mamíferos, principalmente daquelas endêmicas e/ou com distribuição restrita.

1.5.3. As espécies do presente estudo: Thrichomys laurentius e Wiedomys pyrrhorhinos

Neste tópico vamos discutir o atual conhecimento sobre a ecologia e história natural de Thrichomys laurentius e Wiedomys pyrrhorhinos. Nos capítulos seguintes serão abordados aspectos ecológicos dessas duas espécies. Thrichomys laurentius ocorre em quase toda região da Caatinga, desde o estado de Minas Gerais até o Ceará. Geralmente está associado às formações de Caatinga strictu sensu, com afloramentos graníticos, vegetação mista de caatinga alta e baixa (MARES; WILLIG et al., 1981; STREILEIN, 1982a). Contudo, populações podem ser encontradas em florestas arbóreas decíduas da Depressão Sertaneja Meridional (GEISE; PARESQUE et al., 2010) e nos brejos de altitude da Depressão Sertaneja Setentrional (OLIVEIRA; LANGGUTH, 2004). Thrichomys laurentius possui adaptações comportamentais e fisiológicas às condições de déficit hídrico que ocorre nas Caatingas (MENDES; ROCHA et al., 2004). Suas áreas de uso estão associadas com caruás (Neoglaziovia variegata Mez, Bromeliaceae), macambiras (Bromelia laciniosa Mart. ex Schult. e Schult.f., Bromeliaceae) e uma palmeira conhecida como catolé (Attalea sp.), que fazem parte de sua alimentação (MOOJEN, 1952; MARES; WILLIG et al., 1981; STREILEIN, 1982a). Substituem a água como recurso hídrico consumindo a Cactaceae Opuntia 45

palmadora (STREILEIN, 1982a). Para evitar as radiações solares, altas temperaturas e, consequentemente, a desidratação usam fendas e abrigos nas rochas, onde as temperaturas são mais amenas e o microclima é mais úmido (STREILEIN, 1982b). Durante os períodos de seca, há redução do volume da urina e da evapotranspiração, a fim de evitar a perda intensa de água (MENDES; ROCHA et al., 2004). São extremamente ágeis, usando a cauda para auxiliar na escalada de rochas e árvores (STREILEIN, 1982a). Possuem hábitos crepusculares, porém podem estar ativos em intervalos curtos da noite (STREILEIN, 1982a). Os comportamentos agressivos tendem a ser evitados entre machos da mesma espécie, que apresentam condutas de evitação de contato, ao invés de defesa ativa (STREILEIN, 1982e; ALMEIDA, 2008). Contudo, interações agonísticas interespecíficas podem ser observadas entre Thrichomys laurentius e indivíduos das espécies Galea spixii e Kerodon rupestris, onde geralmente há dominância de K. rupestris. Contudo, interações entre T. laurentius e espécies pequenas, como Necromys lasiurus, são raras e geralmente são evitadas pelas espécies menores (STREILEIN, 1982e). Dados sobre predadores de T. laurentius são raros na literatura. Esta espécie foi encontrada na dieta da coruja suindara Tyto alba, em fragmentos no estado de Pernambuco (RODA, 2006). T. laurentius evita seus predadores executando o comportamento de autotomia da cauda, liberando-a a partir de um giro de 360° (STREILEIN, 1982a). Streilein (1982c) sugere que essa espécie vive em grupos poligênicos. A atividade reprodutiva ocorre durante todos os meses do ano, com picos entre setembro e dezembro (STREILEIN, 1982e; ROBERTS; THOMPSON; CRANFORD, 1988). Esses meses antecedem o período de chuvas no Domínio, quando há maturação das sementes e frutos usados na alimentação (STREILEIN, 1982c). A gestação, quando comparada com a de outros roedores da mesma família, é considerada longa, variando de 96 a 100 dias. Os nascimentos ocorrem em duas ou três ninhadas por ano, com intervalos de quatro a seis meses (STREILEIN, 1982a). Geralmente nascem entre um e seis filhotes por ninhada. Estes ingerem alimento sólido após 24h de nascidos, alimentando-se de frutos e sementes concomitantes ao leite materno (ROBERTS; THOMPSON; CRANFORD, 1988). O cuidado parental é realizado nos abrigos até os filhotes atingirem entre 15 e 20g, sendo que a maturidade sexual ocorre entre 7 e 9 meses de vida (STREILEIN, 1982a). Estudos 46

com T. laurentius indicam comportamentos agonísticos intraespecíficos e interespecíficos relacionados com a defesa de território alimentar e reprodutivo (STREILEIN, 1982e). Thrichomys laurentius é ectoparasitado por piolhos do gênero Gyropus, sendo hospedeiro específico de Gyropus cercomydis Werneck 1942. Piolhos do gênero Polygenis foram citados parasitando populações de T. laurentius no eixo Exu- Bodocó (KARIMI; ALMEIDA; PETTERX, 1976) e na Chapada do Araripe (OLIVEIRA; FRANCO, 2005) durante estudos sobre a peste no Brasil. A seleção de micro- habitats como fendas de rochas por T. laurentius aumenta as oportunidades de contato entre estes e os estágios infestantes de Amblyomma fuscum ocasionando altos índices de infestação (ALÉSSIO; DANTAS-TORRES et al., 2012). Aléssio e colaboradores (2012) indicam que T. laurentius pode ser um modelo poderoso para estudar a ecologia e dinâmica populacional de espécies de ectoparasitos, a fim de gerar prognósticos testáveis das interações parasita-hospedeiro. Wiedomys pyrrhorhinos ocorre a leste do Rio São Francisco nos estados do Ceará, Paraíba, Pernambuco, Alagoas, Sergipe, Bahia e Minas Gerais (SOUZA; PESSÔA et al., 2011; BONVINCINO, 2015). Ocupa diversas fitofisionomias dentro do Domínio, sempre associadas a uma vegetação arbórea ou arbóreo-arbustiva (STREILEIN, 1982d) nas ecorregiões da Depressão Sertaneja Setentrional, Raso da Catarina, Planalto da Borborema e Depressão Sertaneja Meridional (GEISE; PARESQUE et al., 2010; STREILEIN, 1982a, 1982d; MARES; WILLIG et al., 1981). Wiedomys pyrrhorhinos são noturnos e escaladores ágeis de hábito arborícola, usando a longa cauda para se equilibrar entre os galhos (STREILEIN, 1982a). Nidificam em ocos de árvores ou de arbustos (STREILEIN, 1982a), podendo aproveitar ninhos abandonados de aves ou de cupins anteriormente ocupados por papagaios (MOOJEN, 1952). Os abrigos também podem ser encontrados em arbustos e bromélias no solo (STREILEIN, 1982a; MOOJEN, 1952). Em um cupinzeiro abandonado, Moojen (1952) encontrou 21 indivíduos, incluindo oito adultos e 13 jovens de diferentes classes de tamanho. A reprodução ocorre durante todos os meses do ano, com altas taxas de natalidade, mesmo durante períodos de estresse hídrico prolongado (STREILEIN, 1982c). Porém, as taxas de mortalidade durante as secas são altas, resultando nos baixos níveis populacionais típicos encontrados para a espécie (STREILEIN,1982c). As ninhadas podem ser de um a seis filhotes altriciais (STREILEIN, 1982c). Geise e 47

colaboradores (2010) relatam a captura de uma fêmea no Parque Nacional do Catimbau com cinco embriões. Streilein (1982a) descreve que fêmeas lactantes adotam filhotes de outras fêmeas. A presença de pelagem característica de um indivíduo jovem em uma fêmea prenhe indica que a maturidade sexual começa na faixa etária subadulto (STREILEIN, 1982a). Streilein (1982b), usando a concentração osmótica máxima de urina como um indicador de grau de adaptação às condições semiáridas, indica que Wiedomys pyrrhorhinos apresenta capacidade baixa concentrar a urina (2542 mosmols/L). Contudo, estudos atuais sobre as adaptações ecofisiológicas da espécie são necessários para elucidar as estratégias adaptativas desta espécie endêmica.

1.5.4. Status de conservação das espécies de roedores do Domínio das Caatingas e implicações para conservação

Os estudos sobre a taxonomia e a ecologia das espécies apresentam um arcabouço crucial para o estabelecimento de estratégias para a conservação da biodiversidade. A incapacidade de identificar e definir claramente as espécies dificulta a implementação de programas de conservação e da formulação de leis específicas e efetivas que protejam a biodiversidade (PULLIN; SUTHERLAND et al., 2013). O Domínio das Caatingas é um exemplo claro de como a escassez do conhecimento sobre seus padrões e processos ecológicos resultaram na carência de políticas conservacionistas. Contudo, graças aos esforços de uma parcela de pesquisadores estabelecidos no Nordeste brasileiro, este cenário vem paulatinamente se modificando nas duas últimas décadas (LEAL; SILVA et al., 2005; ALBUQUERQUE; ARAÚJO et al., 2012). Um dos reflexos da histórica falta de investimento na conservação da Caatinga pode ser visto quando comparamos as atuais listas de fauna ameaçada de extinção com as anteriores. Na atual lista vermelha da IUCN, cerca de 70% das espécies de roedores catalogadas no presente estudo estão na categoria Pouco Preocupante e 20% estão como Dados Deficientes. Trinomys yonenagae e a única espécie citada na lista da IUCN (2016) como Em Perigo de Extinção, estando na mesma categoria na lista brasileira (ICMBio, 2014). Oligoryzomys rupestris está 48

listada como Em Perigo de Extinção pelo ICMBio (2014), e como Dados Insuficientes pela IUCN. Apesar de estar com status Pouco Preocupante na lista internacional, o Kerodon rupestres está atualmente listado como Vulnerável pelo ICMBio, principalmente devido as atividades de caça e a redução do seu habitat natural. Rhipidomys cariri possui status de Dados Insuficientes na lista internacional, provavelmente por ser uma espécie recém descrita, porem a mesma está listada como Vulnerável na lista brasileira. Confrontando com dados das listas anteriores, apenas T. yonenagae estava presente na lista da IUCN e nenhuma espécie estava presente na lista brasileira. Estes dados, contudo, não representam uma biodiversidade conservada, mas sim o avanço no esforço de pesquisadores brasileiros para o entendimento e conhecimento das espécies que habitam o Domínio das Caatingas. Apesar de estarem na lista de espécies ameaçadas, O. rupestris e R. cariri, carecem de informação sobre suas principais ameaças e áreas de ocorrência. Apesar de sua ampla distribuição, a espécie K. rupestres está categorizada como vulnerável, principalmente pelo uso dos recursos naturais, como a caça, e degradação do habitat natural, como pecuária extensiva e atividades de mineração que extraem os afloramentos rochosos onde essa espécie habita. A Caatinga é uma zona semiárida com eventos recorrentes e irregulares de secas prolongada. Assim, um dos fatores chaves para a conservação da biodiversidade deste Domínio é o entendimento de como os organismos têm se adaptado aos regimes de disponibilidade hídrica variável e estressante (LEAL; SILVA et al., 2005). Contudo, não há até o momento estudos publicados com dinâmica de população para as espécies da região. Pesquisas desse tipo em populações de roedores das áreas semiáridas do Chile têm auxiliado no esclarecimento de processos e padrões de eventos migratórios e explosões populacionais, subsidiando informações sobre pragas agrícolas e reservatórios de zoonoses (LIMA; STENSETH; JAKSIC, 2002; MURÚA; GONZÁLEZ; LIMA, 2003). Para a Caatinga, essas pesquisas representariam um passo fundamental no estabelecimento de políticas conservacionistas e de saúde pública. Uma das espécies considerada ameaçada de extinção, Trinomys yonenagae, está restrita à Ecorregião das Dunas do São Francisco. Esta região possui 36.170 km², cerca de 5% da área do Domínio e, apesar de ser considerada como prioritária para conservação por diversas publicações (MMA/SBF 2002; Leal et al. 2003b; Rodrigues 2003; Oliveira et al. 2003), não possui Unidade de Conservação. A 49

ecorregião Dunas do São Francisco é o maior centro de endemismo da Caatinga, com espécies endêmicas de plantas (p. ex.: Pterocarpus monophyllus Queiroz, Dioclea marginata Benth. – (SIQUEIRA-FILHO et al., 2012), lagartos (p.ex.: Tropidurus amathies e Calyptommatus leiolepis – RODRIGUES, 2004), serpentes (Typhlops yonenagae e Apostolepis arenarius - RODRIGUES, 2004) e invertebrados (Remummucia mauryi – VELLOSO; SAMPAIO; PAREYN, 2002). A ausência de Unidades de Conservação é realidade na maior parte da Caatinga. Quando comparado com os outros Biomas brasileiros, a Caatinga apresenta a menor extensão protegida (LEAL; TABARELLI; SILVA, 2003). Além disso, quatro das 13 principais fitofisionomias descritas para a Caatinga (ANDRADE- LIMA, 1961; PRADO, 2003), incluindo as dunas, não estão protegidas por qualquer tipo de unidade de conservação. Esse cenário pode ser notado ao observar que a maioria de suas UC’s Federais surgiu após o ano de 2001, totalizando apenas 23 unidades, o que corresponde a 1% do território desse Domínio (MACIEL, 2010). A maioria dessas UC’s é de Uso Sustentado, o que reafirma a atenção que deve ser dada ao monitoramento dessas áreas, a fim de garantir que estas compatibilizem a conservação da Caatinga com o uso sustentável dos seus recursos naturais. A maior parte dos roedores catalogados no presente estudo já foi registrada em três Unidades de Conservação Federais: o Parque Nacional da Chapada Diamantina, o Parque Nacional do Catimbau e a APA da Chapada do Araripe. As espécies listadas para o Parque Nacional da Chapada Diamantina se devem em grande parte ao trabalho de Pereira e Geise (2009). Por outro lado, a maior parte das espécies listadas na região do Araripe foi coletada nos trabalhos do SNP. A gestão e o manejo de uma UC são fundamentados no conhecimento preliminar sobre seus recursos naturais e as interações existentes entre os elementos que a compõem. Dentre os estudos essenciais para o manejo de uma UC estão aqueles a curto-médio prazo, que mostram como as espécies locais ocupam e usam a área abrangida pela UC e têm como ferramenta a incorporação das análises de paisagem aos estudos de uso do espaço pela fauna silvestre (BENNETT; RADFORD; HASLEM, 2006). Esses estudos são ausentes para os roedores das Caatingas, pois nada sabemos como este grupo ocupa e usa a paisagem semiárida. Assim, o reduzido número de UCs que englobam o Domínio das Caatingas, bem como o ainda escasso número de pesquisas na maior parte daquelas já estabelecidas, acarretam em prejuízo financeiro dos recursos públicos, pois sem o 50

conhecimento básico as ações de manejo podem ser tomadas de forma inadequada. Além disso, a maior parte dessas UCs engloba fitofisionomias de áreas mésicas, brejos de altitude e enclaves de cerrado, fazendo com que a caatinga strictu sensu seja cada vez mais degradada. Contudo, a falta de áreas de preservação não é o único desafio para a conservação do Domínio. As ações antrópicas insustentáveis, como por exemplo a agricultura de corte e queima, o corte seletivo de madeira, a caça e a criação de bovinos e caprinos tem levado a degradação acelerada da Caatinga (LEAL, SILVA, et al., 2005). Mares e colaboradores (1981), já indicavam que a mastofauna da Caatinga estava ameaçada pelos assentamentos humanos, presença de animais domésticos, pastagens de gado em mata nativa e pelas atividades frutíferas da região, especialmente ao longo de córregos desviados dos rios (MARES, WILLIG, et al., 1981; STREILEIN, 1982a). A ocupação humana na Caatinga ocorreu, sobretudo, por meio do ciclo do gado às margens do rio São Francisco, ou Rio dos Currais, e de seus afluentes, ocasionando profundas transformações nas matas ciliares (COIMBRA-FILHO; CÂMARA, 1996). Esse modelo de pastagem extensiva, conhecido como fundo de pasto, praticado em todo Domínio (SAMPAIO; BATISTA, 2004). Há mais de dez anos, o número estimado de cabeças de caprinos e bovinos nos limites da Caatinga era de mais de 10 milhões (MEDEIROS; GIRÃO et al., 2000). Estudos com pastio extensivo em outras regiões do mundo indicam que a pecuária exerce forte pressão negativa sobre diversas características das populações de mamíferos silvestres, tais como: densidade, massa corpórea, frequência de forrageamento, taxa de sobrevivência, ocorrência de ectoparasitas, proporção sexual, e, ainda nas relações entre as faixas etárias (MATLACK; KAUFMAN; KAUFMAN, 2001; BUENO; RUCKSTUHL et al., 2012). Esses impactos podem decorrer de efeitos diretos, como o pisoteio e a presença do gado, ou indiretos, a exemplo das alterações na estrutura da vegetação e no recrutamento de plântulas (OLDEMEYER; ALLEN-JOHNSON, 1988; REEVES; CHAMPION, 2004). Atualmente experimentos com parcelas permanentes têm indicado que a caprinocultura extensiva compromete a dinâmica sucessional das fitofisionomias da Caatinga, uma vez que aumenta a mortalidade de espécies chave e prejudica o estabelecimento delas (MELO; BASSO; SIQUEIRA- FILHO, 2012). Isto exerce grave impacto sobre populações sensíveis às modificações da vegetação, como, por exemplo, de pequenos mamíferos 51

(DRUMMOND; KIILL et al., 2003). Assim, estudos que monitorem a fauna em áreas de fundo de pasto podem conduzir o desenvolvimento de tecnologias e estratégias que visem aliar a conservação e o uso das Caatingas.

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1.6. CONCLUSÃO

1.6.1. Recomendações e perspectivas futuras

– Observamos que diversas lacunas no conhecimento da fauna de roedores precisam ser preenchidas, principalmente aquelas cruciais para a definição de ações para a conservação. – À medida que as coleções científicas, onde encontram-se depositados espécimes de roedores da Caatinga (por exemplo, no Museu Nacional do Rio de Janeiro, as coleções do Serviço Nacional da Peste) vêm sendo estudadas através das diversas técnicas taxonômicas e sistemáticas, novos táxons são descritos. Contudo, o entendimento da real distribuição das espécies continua incerto. – Estudos de ecologia de comunidades e de ecologia de populações utilizando análises de modelagem podem melhorar o entendimento acerca dos processos que influenciam as dinâmicas das espécies de roedores. – Pesquisas com genética de populações de roedores são ausentes no Domínio. Esse tipo de estudo pode ser usado como ferramenta no processo de seleção de áreas para conservação, uma vez que considera aspectos filogenéticos e de fluxos gênicos recentes entre as populações. – O monitoramento de populações de pequenos roedores em médio e longo prazo vai elucidar questões sobre a dinâmica e os processos evolutivos que têm sido moldados pela irregularidade climática na caatinga. Esse grupo pode ser usado como modelo para responder diversas perguntas, tais como: i. Os eventos de ratada estariam moldados por processos diferentes daqueles encontrados para florestas úmidas? ii. Quais áreas dentro do bioma seriam usadas como refúgio nas secas e quais delas comportariam uma maior variabilidade genética? iii. Quais os reais impactos da caprinocultura e da bovinocultura de fundo de pasto têm sobre as comunidades de pequenos roedores das Caatingas? O fundo de pasto seria de fato a melhor tecnologia para a produção de rebanhos na região?

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1.7. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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63

1.8. APÊNDICE

Tabela 1.3 – Lista de espécies de Rodentia com ocorrência no Domínio morfoclimático e fitogeográfico das Caatingas, seus respectivos status de ameaça, ecorregiões de ocorrência e fitofisionomias mais associadas a estas espécies. Dados baseados na literatura vigente.

Status de Ecorregiões de Fitofisionomias Principais Táxon ameaça Justificativa para o status UCs citadas na literatura ocorrência nas de ocorrência ameaças ICMBio IUCN Caatingas nas Caatingas SCIURIDAE

Sciurinae - Ampla distribuição; - Populações presumidamente grandes; - Improvável estar em PEM Professor João Caatinga Arbórea Complexo Ibiapaba- declínio suficiente para Vasconcelos Sobrinho Densa Araripe / Guerlinguetus brasiliensis considerá-la como uma Enclaves de SR PP Sem dados Planalto da Gmelin, 1788 *¹ espécie ameaçada; REC Charles Darwin Mata Atlântica Borborema / - Florestas alteradas em Áreas de Raso da Catarina toda área de distribuição, o Transição que pode, no futuro, categorizar esta espécie como ameaçada. CRICETIDAE

Sigmodontinae - Ampla distribuição; - Certa tolerância à degradação do habitat; Complexo Ibiapaba- APA da Chapada do Araripe - Populações grandes; Araripe / FLONA Araripe-Apodi Caatinga - Ocorrência em áreas Depressão Sertaneja Calomys expulsus (Lund, 1840) NC PP Sem dados PARNA da Chapada arbustiva densa; protegidas; Setentrional / Diamantina Áreas de plantio. - Improvável estar em Complexo da PARNA da Serra da Capivara declínio rápido o suficiente Chapada Diamantina para considerá-la como uma espécie ameaçada. 64

Status de Ecorregiões de Fitofisionomias Principais Táxon ameaça Justificativa para o status UCs citadas na literatura ocorrência nas de ocorrência ameaças ICMBio IUCN Caatingas nas Caatingas

Complexo Ibiapaba- Agreste; Araripe / Depressão Brejos de APA da Chapada do Araripe - Espécie recentemente Sertaneja Altitude; Cerradomys langguthi APA Serra da Ibiapaba descrita por Percequillo, Setentrional / Caatinga arbórea Percequillo, Hingst-Zaher & SR SR Sem dados ESEC do Tapacurá Hingst-Zaher & Bonvicino Depressão Sertaneja densa semi- Bonvicino, 2008 PARNA do Catimbau em 2008. Meridional / Planalto decídua REBIO Serra Negra da Borborema / Alto Cerrado stricto Parnaíba sensu Caatinga arbórea - Espécie recentemente Complexo da estacional Cerradomys vivoi Percequillo descrita por Percequillo, PARNA da Chapada Chapada Diamantina semidecídua ou SR SR Sem dados Hingst-Zaher & Bonvicino, 2008 Hingst-Zaher & Bonvicino Diamantina / Depressão decídua; em 2008. Sertaneja Meridional Matas de galeria; Campo rupestre.

- Ampla distribuição; Complexo Ibiapaba- - Populações Campo rupestre Araripe / Depressão presumidamente grandes; APA Serra da Ibiapaba Enclaves de Sertaneja - Ocorrência em áreas APA da Chapada do Araripe cerrado sensu Setentrional / protegidas; PARNA do Catimbau stricto Depressão Sertaneja Bolomys lasiurus (Lund, 1840) SR PP - Tolerância em algum grau Sem dados PARNA da Chapada Brejos de altitude Meridional / às modificações do hábitat; Diamantina Caatinga arbórea Complexo da - Improvável estar em PEM Professor João semidecídua Chapada Diamantina declínio suficiente para Vasconcelos Sobrinho Áreas de / Planalto da considerá-la como uma agricultura Borborema espécie ameaçada.

- Ampla distribuição; - Populações Caatinga arbórea presumidamente estáveis; APA Serra da Ibiapaba Complexo Ibiapaba- estacional Euryoryzomys russatus SR PP - Improvável estar em Sem dados PEM Professor João Araripe / Planalto da semidecídua ou (Wagner, 1848) declínio rápido o suficiente Vasconcelos Sobrinho Borborema decídua; para considerá-la como Matas de galeria. uma espécie ameaçada. 65

Status de Ecorregiões de Fitofisionomias Principais Táxon ameaça Justificativa para o status UCs citadas na literatura ocorrência nas de ocorrência ameaças ICMBio IUCN Caatingas nas Caatingas

- Ampla distribuição; - Populações Complexo Ibiapaba- presumidamente grandes; Araripe / Depressão - Ocorrência em áreas APA Serra da Ibiapaba Brejos de atitude Sertaneja protegidas; APA da Chapada do Araripe Várzeas Holochilus sciureus Wagner Setentrional / SR PP - Tolerância em algum grau Sem dados FLONA Araripe-Apodi Enclaves de 1842 Depressão Sertaneja às modificações do hábitat; PEM Professor João Mata Atlântica na Meridional / Planalto - Improvável estar em Vasconcelos Sobrinho Caatinga da Borborema / Alto declínio suficiente para Parnaíba considerá-la como uma espécie ameaçada.

- Ampla distribuição; - Populações Não há ameaças. presumidamente grandes Ocorre em - Tolerância em algum grau Hylaeamys megacephalus (G. florestas Depressão Sertaneja SR PP às modificações do habitat; APA Serra de Maranguape Brejos de Altitude Fischer, 1814) primarias, Setentrional - Improvável estar em degradas e declínio rápido o suficiente secundarias. para considerá-la como uma espécie ameaçada

Brejos de altitude - Ampla distribuição; Complexo Ibiapaba- Campo rupestre - Populações Araripe / Depressão Enclaves de presumidamente grandes; Sertaneja Meridional APA da Chapada do Araripe cerrado sensu - Ocorrência em áreas / Planalto da Nectomys rattus (Pelzeln, APA Serra da Ibiapaba stricto. PP PP protegidas; Sem dados Borborema / 1883) PARNA da Chapada Caatinga arbórea - Improvável estar em Complexo da Diamantina e/ou arbustiva declínio suficiente para Chapada semidecídua considerá-la como uma Diamantina/ Brejo de Áreas de espécie ameaçada. Altitude. Agricultura - Ampla distribuição; - Populações Planalto da presumidamente grandes; Borborema Caatinga arbórea Nectomys squamipes Brants, - Ocorrência em áreas PARNA da Chapada Depressão Sertaneja PP PP Sem dados semidecídua 1827 protegidas; Diamantina Meridional / Várzeas - Certa tolerância às Complexo da modificações do hábitat; Chapada Diamantina - Improvável estar em 66

Status de Ecorregiões de Fitofisionomias Principais Táxon ameaça Justificativa para o status UCs citadas na literatura ocorrência nas de ocorrência ameaças ICMBio IUCN Caatingas nas Caatingas declínio suficiente para considerá-la como uma espécie ameaçada.

- Ampla distribuição; - Populações Planalto da presumidamente grandes; Borborema / Agreste - Ocorrência em áreas Oligoryzomys mattogrossae (J. Agricultura e PARNA da Chapada Depressão Sertaneja Caatinga arbórea 3 PP PP protegidas; A. Allen, 1916) * aquicultura Diamantina Meridional / e/ou arbustiva - Improvável estar em Complexo da semidecídua declínio suficiente para Chapada Diamantina considerá-la como uma espécie ameaçada.

- Ampla distribuição; Depressão Sertaneja - Populações APA da Chapada do Araripe Setentrional / presumidamente estáveis; FLONA Araripe-Apodi Depressão Sertaneja Caatinga arbórea - Ocorrência em áreas PARNA da Chapada Meridional / Planalto Oligoryzomys nigripes (Olfers e/ou arbustiva PP PP protegidas; Sem dados Diamantina da Borborema / 1818) semidecídua - Improvável estar em PARNA da Serra da Capivara Complexo da Brejos de Altitude declínio suficiente para PEM Professor João Chapada Diamantina considerá-la como uma Vasconcelos Sobrinho / Complexo Ibiapaba- espécie ameaçada. Araripe

- Descrita recentemente por Bonvicino & Weksler (2006); Caatinga - Pouca informação sobre Oligoryzomys rupestris Weksler PARNA da Chapada Complexo da arbustiva EN DD sua distribuição geográfica Sem dados & Bonvicino, 2005 Diamantina Chapada Diamantina semidecídua; e área de ocorrência; Campo rupestre - Pouca informação sobre seus requerimentos ecológicos 67

Status de Ecorregiões de Fitofisionomias Principais Táxon ameaça Justificativa para o status UCs citadas na literatura ocorrência nas de ocorrência ameaças ICMBio IUCN Caatingas nas Caatingas

- Ampla distribuição; - Populações Caatinga arbórea presumidamente grandes; Complexo Ibiapaba- e/ou arbustiva - Ocorrência em áreas PARNA do Catimbau Araripe / Complexo semidecídua; protegidas; PARNA da Serra da Capivara da Chapada Oligoryzomys stramineus Várzeas PP PP - Certa tolerância às Sem dados PEM Professor João Diamantina / Bonvicino & Weksler 1998 sazonais modificações do hábitat; Vasconcelos Sobrinho Depressão Sertaneja Campo rupestre - Improvável estar em Meridional / Planalto Afloramentos declínio suficiente para da Borborema rochosos úmidos considerá-la como uma espécie ameaçada.

Depressão Sertaneja - Ampla distribuição; APA da Chapada do Araripe Setentrional / - Populações FLONA Araripe-Apodi Planalto da presumidamente grandes; Oxymycterus dasytrichus PARNA da Chapada Borborema / Brejos de Altitude PP PP - Improvável estar em Sem dados (Schinz, 1821) Diamantina Complexo da Várzeas declínio suficiente para PEM Professor João Chapada considerá-la como uma Vasconcelos Sobrinho Diamantina/ Brejos espécie ameaçada. de Altitude

- Ampla distribuição; - Populações presumidamente estáveis; Complexo Ibiapaba- - Ocorrência em áreas Araripe / Depressão protegidas; Oxymycterus delator Thomas Modificações do PARNA da Chapada Sertaneja Meridional Brejos de altitude PP PP - Certa tolerância às 1903 ambiente natural Diamantina / Complexo da Várzeas modificações do hábitat; Chapada Diamantina - Improvável estar em / Alto Parnaíba declínio suficiente para considerá-la como uma espécie ameaçada.

- Ampla distribuição; - Populações Planalto da Caatinga presumidamente grandes; Borborema / Pseudoryzomys simplex PARNA da Chapada arbustiva densa PP PP - Ocorrência em áreas Sem dados Complexo da (Winge, 1887) Diamantina ou aberta protegidas; Chapada Campo rupestre - Improvável estar em Diamantina/ declínio suficiente para 68

Status de Ecorregiões de Fitofisionomias Principais Táxon ameaça Justificativa para o status UCs citadas na literatura ocorrência nas de ocorrência ameaças ICMBio IUCN Caatingas nas Caatingas considerá-la como uma espécie ameaçada.

- Pouca informação sobre sua distribuição geográfica e área de ocorrência; - Pouca informação sobre Complexo Ibiapaba- seus requerimentos Caatinga arbórea APA da Chapada do Araripe Araripe / Complexo ecológicos; e/ou arbustiva FLONA Araripe-Apodi da Chapada - Ocorre em área altamente semidecídua Rhipidomys cariri Tribe, 2005 DD VU Sem dados PARNA da Chapada Diamantina / degrada necessitando Várzeas Diamantina Depressão Sertaneja assim de informações Áreas de REBIO Serra Negra Meridional/ Brejo de efetivas de suas ameaças agricultura Altitude potenciais e ocorrência em áreas protegidas a fim de avaliar seu status de conservação. Caatinga arbórea e/ou arbustiva decídua e Rhipidomys macrurus (Gervais, PARNa da Chapada Complexo da semidecídua DD DD Sem informações Sem dados 1855) Diamantina Chapada Diamantina Enclaves de Cerrado (campo rupestre)

- Descrita recentemente por Gonçalves, Almeida e Bonvicino (2005); Caatinga Wiedomys cerradensis - Pouca informação sobre Nenhuma localidade de arbustiva densa Depressão Sertaneja Gonçalves, Almeida e DD DD sua distribuição geográfica Sem dados ocorrência da espécie está em decídua Setentrional Bonvicino, 2005 e área de ocorrência; áreas protegidas Enclaves de - Pouca informação sobre Cerrado seus requerimentos ecológicos; - Ampla distribuição; APA da Chapada do Araripe Caatinga Wiedomys pyrrhorhinos (Wied- - Populações PARNA da Chapada arbustiva densa PP PP Sem dados Todas ecorregiões Neuwied, 1821) presumidamente grandes; Diamantina decídua - Ocorrência em áreas PARNA do Catimbau Caatinga arbórea 69

Status de Ecorregiões de Fitofisionomias Principais Táxon ameaça Justificativa para o status UCs citadas na literatura ocorrência nas de ocorrência ameaças ICMBio IUCN Caatingas nas Caatingas protegidas; PE Pedra da Boca densa - Tolerância a uma ampla REBIO Serra Negra semidecídua de gama de hábitats em sua RPPN Serra das Almas terras baixas distribuição; - Improvável estar em declínio suficiente para considerá-la como uma espécie ameaçada. ERETHIZONTIDAE

Erethizontinae: - Espécie recentemente Coendou baturitensis (Feijó & Depressão Sertaneja NC SR descrita por Feijó & Sem dados APA da Serra do Baturité Brejos de altitude Langguth, 2013) Setentrional Langguth em 2013

CAVIIDAE

Hydrochoerinae

- Ampla distribuição Uso dos recursos Matas ciliares - Populações grandes Hydrochoerus hydrochaeris naturais: caça e PARNA da Chapada Complexo da acompanhando SR PP - Ocorrência em áreas (Linnaeus, 1766) desmatamento Diamantina Chapada Diamantina rios protegidas das matas ciliares permanentes. - Não está em declínio.

APA da Chapada do Araripe Complexo Ibiapaba- - Redução da população APA Serra da Ibiapaba Araripe observada, estimada, ESEC de Xingó Depressão Sertaneja inferida ou suspeitada de ESEC Raso da Catarina Setentrional Caatinga strictu ter ocorrido no passado, FLONA Araripe-Apodi Depressão Sertaneja sensu Uso dos recursos Kerodon rupestris (Wied 1820) VU PP sendo que as causas da FLONA Negreiros Meridional Áreas com naturais: caça redução podem não ter PARNA da Chapada Planalto da afloramentos cessado ou não ser Diamantina Borborema rochosos compreendidas ou não ser PARNA de Ubajara Raso da Catarina reversíveis*² PARNA da Serra da Capivara Complexo da REBIO Serra Negra Chapada Diamantina CAVIIDAE

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Status de Ecorregiões de Fitofisionomias Principais Táxon ameaça Justificativa para o status UCs citadas na literatura ocorrência nas de ocorrência ameaças ICMBio IUCN Caatingas nas Caatingas Caviinae

- Ampla distribuição; Complexo Ibiapaba- - Populações grandes; Araripe / Complexo - Certa tolerância à APA da Chapada do Araripe da Chapada Caatinga arbórea degradação do habitat; ESEC Xingó Diamantina / e/ou arbustiva - Ocorrência em áreas FLONA Araripe-Apodi Galea spixii (Osgood, 1915) SR PP Depressão Sertaneja densa ou aberta protegidas; PARNA do Catimbau Setentrional / Afloramentos - Improvável estar em RPPN Cantidiano Valgueiro Depressão Sertaneja rochosos declínio rápido o suficiente RPPN Serra das Almas Meridional / Planalto para considerá-la como da Borborema uma espécie ameaçada.

DASYPROCTIDAE

- Incerteza sobre sua distribuição, ameaças e Áreas de medidas de conservação; Dasyprocta azarae transição NC DD - Pouca informação sobre a Sem dados Sem informações Sem informações Lichtenstein, 1823 caatinga-cerrado sua extensão de e agreste ocorrência, estado e exigência ecológica;

APA da Chapada do Araripe - Ampla distribuição; ESEC Raso da Catarina - Populações ESEC Xingó Caatinga strictu presumidamente grandes; PARNA da Serra da Capivara sensu Dasyprocta prymnolopha NC PP - Improvável estar em Sem dados PARNA de Ubajara Todas Ecorregiões Wagler, 1831 declínio suficiente para PEM Professor João Brejos de considerá-la como uma Vasconcelos Sobrinho altitudes; espécie ameaçada. REBIO Serra Negra RPPN Serra das Almas

CUNICULIDAE 71

Status de Ecorregiões de Fitofisionomias Principais Táxon ameaça Justificativa para o status UCs citadas na literatura ocorrência nas de ocorrência ameaças ICMBio IUCN Caatingas nas Caatingas - Extinções locais têm acontecido em áreas do Sudeste devido à destruição do hábitat; - Ampla distribuição; PARNA da Serra da Capivara - Populações PARNA da Chapada Brejos de altitude presumidamente grandes; Diamantina Matas ciliares Cuniculus paca (Linnaeus, Usos dos NC PP - Ocorrência em áreas PARNA de Ubajara Todas Ecorregiões Áreas mésicas 1758) recursos naturais protegidas; ESEC Caetés dentro do - Tolerância em algum grau PEM Professor João domínio às modificações do hábitat; Vasconcelos Sobrinho - Seu declínio não é suficiente para considerá-la como uma espécie ameaçada. ECHIMYIDAE

Echimyinae

- Embora seja reconhecido que sua distribuição esteja Complexo Ibiapaba- fragmentada e sua área de Especulação Araripe / Depressão ocorrência pode ser menor Caatinga arbórea imobiliária APA da Chapada do Araripe Sertaneja Meridional Phyllomys blainvilli (Jourdan, que 20,000 km²; densa PP PP (desenvolvimento PARNA da Chapada /Complexo da 1837) - Comum onde ocorre; semidecídua residencial e Diamantina Chapada Diamantina - Improvável que esteja em Brejos de altitude comercial) / Planalto da declínio suficiente para Borborema considerá-la como ameaçada.

- Ausência de informações recentes sobre o status de suas populações e Caatinga arbórea requerimentos ecológicos; Planalto da Phyllomys lamarum (Thomas, Usos dos densa DD DD - Vive em hábitats APA da Chapada do Araripe Borborema / Raso da 1916) recursos naturais semidecídua fragmentados; Catarina Brejos de altitude - Dados indicam localidades pontuais de ocorrência; 72

Status de Ecorregiões de Fitofisionomias Principais Táxon ameaça Justificativa para o status UCs citadas na literatura ocorrência nas de ocorrência ameaças ICMBio IUCN Caatingas nas Caatingas - Distribuição descontínua, dificultando a definição da sua área de ocorrência.

ECHIMYIDAE

Eumysopinae - Ampla distribuição; - Populações Caatinga arbórea presumidamente grandes; Dunas do São e/ou arbustiva - Ocorrência em áreas Usos dos Francisco / semidecídua protegidas; Thrichomys inermis (Pictet, recursos naturais, PARNA da Chapada Complexo Chapada Campo rupestre PP PP - Tolerância em algum grau 1941) Modificações do Diamantina Diamantina / Cerrado sensu às modificações do hábitat; ambiente natural Depressão Sertaneja stricto - Improvável estar em Meridional Afloramentos declínio suficiente para rochosos considerá-la como uma espécie ameaçada. APA da Chapada do Araripe ESEC do Tapacurá FLONA Araripe-Apodi Complexo Ibiapaba- Caatinga arbórea PARNA da Serra da Capivara Araripe / Depressão e/ou arbustiva Thrichomys laurentius Thomas, - Mesmo status de T. Uso dos recursos PARNA de Ubajara Sertaneja aberta estacional PP PP 1904 apereoides naturais PARNA do Catimbau Setentrional / semidecídua PE Pedra da Boca Planalto da Afloramentos REBIO Serra Negra Borborema rochosos RPPN Cantidiano Valgueiro RPPN Serra das Almas 73

Status de Ecorregiões de Fitofisionomias Principais Táxon ameaça Justificativa para o status UCs citadas na literatura ocorrência nas de ocorrência ameaças ICMBio IUCN Caatingas nas Caatingas

- Ampla distribuição; - Populações Depressão Sertaneja Caatinga arbórea presumidamente grandes; Trinomys albispinus albispinus Uso dos recursos PARNA da Chapada Meridional / e/ou arbustiva PP PP - Improvável estar em (I. Geoffroy, 1838) naturais Diamantina Complexo da Afloramentos declínio suficiente para Chapada Diamantina rochosos considerá-la como uma espécie ameaçada.

- A extensão de sua distribuição é menor que 5,000 km²; - Todos os indivíduos estão nas mesmas localidades; Nenhuma localidade de Caatinga Trinomys yonenagae (Rocha, Modificações do Dunas do São EN EN - Contínuo declínio na ocorrência da espécie está em arbustiva aberta 1995) ambiente natural Francisco extensão e na qualidade do áreas protegidas de solo arenoso hábitat: as dunas do São Francisco estão ameaçadas pela extração de areia. Legenda: Status de conservação e justificativas para o status seguiram a lista da International Union for Conservation of Nature (IUCN) e do Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade (ICMBio). Dados sobre Fitofisionomias e Unidades de Conservação se basearam na literatura e nos dados da IUCN. Status de Conservação: PP = Pouco Preocupante; SR = Sem Registro na lista; DD = Dados Deficientes; VU = Vulnerável; EP = Em Perigo de Extinção. Unidades de Conservação: APA = Área de Proteção Ambiental; ESEC = Estação Ecológica; PEM = Parque Ecológico Municipal; REC = Refúgio Ecológico Estadual; PARNA = Parque Nacional; FLONA = Floresta Nacional; REBIO = Reserva Biológica. *1 - Colocamos os dados da IUCN para G. aestuans. O gênero Guerlinguetus revisado por Vivo e Carmignotto em Patton et al (2015), sinonimizando as G. alphonsei e G. ingrami, de distribuição no Brasil, com G. brasiliensis Gmelin, 1788. A IUCN adota nomenclatura zoológica de Wilson e Reeder (2005), onde G. alphonsei e G. ingrami são subespécies de G. aestuans, e não se refere a G. brasiliensis. *2 – Critério de avaliação de 2014 pelo ICMBIO. *3 – Colocamos os dados da IUCN para Oligoryzomys fornesi. O gênero Oligoryzomys revisado por Weksler; Bonvicino em Patton et al (2015), sinonimizando as populações de O. fornesi com distribuição no Brasil e no Paraguai com Oligoryzomys mattogrossae (J. A. Allen, 1916). A IUCN adota nomenclatura zoológica de Wilson e Reeder (2005).

CAPÍTULO 2 – ON RAIN, DROUGHT AND RODENTS: OCCASIONAL RAINFALL INTERFERENCE ON POPULATIONS OF TWO RODENT SPECIES DURING SEVERE DROUGHT IN THE TROPICAL-DRY-FOREST OF THE CAATINGA

2.1. ABSTRACT

It is well known that small-sized rodents that inhabit arid and semiarid environments can maintain extremely low population sizes for a reasonably long time, especially during periods of drought and Southern Oscillation Index (SOI) events, when mean annual precipitation decreases drastically. In this context, occasional and isolated rainfall can be sufficient to stimulate production of a minimum quantity of resources needed for the maintenance of local populations. Inter-annual variation in demographic rates of two rodents, the punaré rat (Thrichomys laurentius) and the red-nosed mouse (Wiedomys pyrrhorhinos), both endemic to Caatinga region, was analyzed using probabilistic capture-mark- recapture models (CMR). We hypothesized that occasional and isolated rainfall, as well as the rainy season would all positively influence recruitment and survival of both species. We found the evidence that occasional rainfall during drought event was one of the most important exogenous factors for both rodent populations. Models including the variable rainfall were more plausible to explain the inter-annual variation in demographic rates than models including climate seasons (dry/humid). We found evidence of negative association between survival and recruitment of the punaré rat, just after the events of occasional rainfall, where the effect was positive on recruitment. In contrast, the red-nosed mouse displayed a different strategy to respond to occasional rainfall, since the latter affected the recruitment but did not affect the survival rate. Both rodent species succeeded in maintaining their populations even during severe drought, however, their strategies to maintain the populations alive in the long term, even with very low overall population growth rates, are different.

Key words: capture–mark–recapture; recruitment; interannual demography; survival; semiarid rodents; Wiedomys pyrrhorhinos; Thricomys laurentius

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2.2. RESUMO

Sabe-se que pequenos roedores que habitam ambientes áridos e semiáridos

podem manter populações em tamanhos extremamente baixos por longos períodos,

especialmente durante eventos de seca e os associados com os Índices de

Oscilação do Sul (SOI), quando as precipitações medias anuais caem

drasticamente. Nesse contexto, as chuvas pontuais podem ser suficientes para

estimular a produção de recursos em níveis mínimos, mantendo consequentemente

as populações locais. A estrutura demográfica interanual de dois roedores do

semiárido brasileiro, o punaré (Thrichomys laurentius) e o rato-palhaço (Wiedomys

pyrrhorhinos), ambos endêmicos da caatinga, é analisada usando modelos

probabilísticos de captura-marcação-recaptura (CMR). Nós hipotetizamos que tanto as chuvas pontuais quanto o período da estação úmida influenciariam positivamente as taxas interanuais de recrutamento e de sobrevivência para ambas as espécies.

Encontramos evidências de que as chuvas pontuais sejam um dos mais importantes

efeitos exógenos durante eventos de seca para ambas as populações de roedores.

Modelos incluindo esta variável foram mais hábeis para explicar as taxas

demográficas interanuais do que modelos incluindo as estações do ano (seca e

úmida). Nós encontramos evidências do efeito de ganho e perda entre o

recrutamento e a sobrevivência do punaré logo após eventos pontuais de chuvas,

com efeito positivo dessa variável sobre as taxas de recrutamento. Por outro lado, o

rato palhaço mouse mantem uma estratégia diferente, uma vez que as chuvas

também afetam positivamente o recrutamento, mas não afetaram a sobrevivência.

Mesmo durante eventos drásticos de seca, ambas as espécies de roedores

conseguem manter as suas populações, entretanto, elas usam diferentes

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estratégias que permitem a manutenção das populações a longo prazo, mesmo sob taxas extremamente baixas de crescimento populacional.

Palavras chave: captura-marcação-recaptura; recrutamento; demografia interanual; sobrevivência; roedores de semiárido; Wiedomys pyrrhorhinos; Thricomys laurentius

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2.3. INTRODUCTION

The understanding of the causes of demographic fluctuation in natural populations has been one of the primary goals in ecology studies for decades (ELTON; NICHOLSON, 1942; VARLEY; GRADWELL, 1960; FERREIRA et al., 2013). Such fluctuations occur due to complex interactions of intrinsic and extrinsic factors (TURCHIN, 2003; SHENBROT, 2010). The former refer to density- dependence, which means that actual population size depends on population size in the past (BERRYMAN, 1999). The increase in population density can negatively affect the recruitment, either by reducing immigration or survival of offspring (REED; SLADE 2008). Exogenous factors, on the other hand, are density-independent which means the population density does not affect them. However, these factors change the population density by disturbing the population endogenous dynamics (STENSETH et al., 2002). For example, it is known that the joint actions of both endogenous and exogenous effects determine the population dynamics, and can be modified by density-dependent habitat selection (SHENBROT, 2010). The negative ratio between two life-history characteristics, when the benefit of one causes damage on the other, is known as a trade-off (AGRAWAL et al., 2010; STEARNS, 1989). Examples of trade-offs in life histories have been reported for fruit flies (FLATT, 2011), fishes (MOGENSEN; POST 2012), snakes (DUPOUÉ et al., 2014), small mammals (TARÍN et al., 2014), humans (GILLESPIE et al., 2008) and plants (OBESO, 2002). The best known life-history trade-off involves costs related to reproduction and survival. In that case, we presume that any change in reproductive strategies implicate on recruitment variations of organisms where parental care is critical (STEARNS, 1989), such as mammals and birds (p. ex. KOIVULA et al., 2003, SANTOS; NAKAGAWA, 2012). Wherefore, alternations between increase and decrease of available resources can imply in trade-offs between survival and others life-history traits (FLATT; HEYLAND, 2011). Water is the primary limiting factor in arid ecosystems. Because water comes to arid areas foremost by short-term rain events, the availability and heterogeneity of resources are strongly influenced by precipitation in these systems (CHESSON et al., 2004). It has been shown that annual primary production is directly correlated with total rainfall in arid and semi-arid regions (HEISLER-WHITE et al., 2008;

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OESTERHELD et al., 2010). Nonetheless, severe drought events may negatively influence the dynamics of natural populations (REICHSTEIN et al., 2013), even in arid and semiarid areas where fauna has several adaptations to avoid evapotranspiration and to improve water consumption from food (KELT, 2011). Studies carried out in arid and semiarid environments show that precipitation may affect the dynamics of rodent populations by improving survival and reproduction rates (LIMA et al., 2002; THIBAULT et al., 2010; SHENBROT et al., 2010). The Caatinga morphoclimatic and phytogeographic domain extends in all northeast region of Brazil, being exclusive to this country (AB’SABER, 1977). Different Phytophysiognomies are observed, with the most frequently seen the seasonally dry forests of caatinga strictu sensu vegetation characterized by xeric shrubland and sparse forests of deciduous spiny trees (MARTINS et al., 1993). Caatinga is a region with a considerable variability of pluviometry rates, from 250 to 750 mm in the majority of the whole area (SAMPAIO, 1995), with extended events of dry associated to the El Niño–Southern Oscillation (ENSO) (RODRIGUES et al., 2011). Therefore, precipitation is the key factor that stimulates productivity of leaves, herbaceous strata and fructification in the Caatinga Domain (MACHADO et al., 1997, GRIZ; MACHADO 2001). This can indicate that precipitation might have a strong influence on rodent population dynamics in Caatinga Domain, including their structural variation over time. Different factors operate during the breeding and non-breeding seasons on rodent dynamics in arid areas, which cause high seasonal patterns of population growth rates (MERRITT et al., 2001; LIMA et al., 2002; MURUA et al., 2003). However, some rodent species living in tropical dry forests, such as Caatinga Domain, do not display distinct reproductive seasons. For instance, two species from this region, Wiedomys pyrrhorhinos (Cricetidae: Sigmodontinae) (Wied-Neuwied, 1821) and Thrichomys laurentius (Echimyidae: Eumysopinae) (Thomas 1904) have reproduction strategies that extend throughout the year, with major success shortly after the wet season (STREILEIN, 1982c; SOBRAL; OLIVEIRA, 2014). Despite the severe climate, the Caatinga domains present a wide variety of landscapes, a high number of endemic species and a relatively high biodiversity (MOURA et al., 2013; PENNINGTON et al., 2004). However, even scientifically neglected region due to small investment in research in the region (ALBUQUERQUE et al., 2012). In this context, rodent population dynamics studies carried on with

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species of this region are still scarce (BARRETO; GEISE 2014; but see SOBRAL; OLIVEIRA 2014), most of them based on qualitative descriptions (e.g. MARES et al., 1981; MARES et al., 1982; STREILEIN 1982a, b, c, d; MARES et al., 1985; ROBERTS et al., 1988). Here our goal was to investigate the influence of occasional rainfall during a severe drought event on the population fluctuation of two rodent species of Caatinga in Brazil, showing the effects of these vital precipitation events on recruitment rates of both species.

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2.4. METHODS

2.4.1. Study Area

Small mammal capture-mark-recapture (CMR) sampling was carried out in the Conservation Unity Floresta Nacional de Negreiros (FLONA-Negreiros), a tropical dry forest area with ca. 3,000 ha in Caatinga Domain (Figure 2.1). This area is covered by caatinga strictu sensu vegetation, varying from dense shrubby-arboreal caatinga to open arbustive caatinga with shallow rocky soil and a sedimentary formation. Mean annual precipitation ranges from 240 to 1.500mm in the whole Caatinga Domain, and in the study area, the maximum annual average is 400 mm (SAMPAIO, 1995; PRADO, 2003). Rains may last from three to five consecutive months, with the highest concentrations during January and March (NIMER, 1972; PRADO, 2003). Rigorous drought events may eventually occur and last for up to three years, in cycles that may be associated with anomalous sea surface temperatures (SSTs) in the Atlantic Ocean (HASTENRATH, 1990; PEREIRA et al., 2014) and the El Niño–Southern Oscillation (ENSO) (RODRIGUES et al., 2011; RODRIGUES; MCPHADEN, 2014). During 2012 and 2014 the worst drought event in the last four decades occurred in the region (PEREIRA et al., 2014; RODRIGUES; MCPHADEN, 2014). Throughout this period, the study area was strongly affected (APAC, 2013). The forecast scenarios indicate an increase in frequency and duration of the drought events (IPCC, 2007), which can affect the ecosystem and its biodiversity in a harsh way (BELLARD et al., 2012).

2.4.2. Model species

The punaré rat Thrichomys laurentius is a species endemic to Caatinga (PATTON et al., 2015; CARMIGNOTTO et al., 2012; PAGLIA et al., 2012) and occurs in Brazil from the North of Minas Gerais State to Ceará State (PATTON et al., 2015). In the center of its geographic distribution, this species is usually associated with caatinga strictu sensu formation, which is characterized by granite outcrops mixed of shrubby- arboreal caatinga vegetation (MARES et al., 1981; STREILEIN 1982a). Populations

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on the extremes of the range of distribution may occur in arboreal deciduous forests (GEISE et al., 2010) and caatinga’s highland swamps (OLIVEIRA; LANGGUTH, 2004). Descriptive studies suggest that the areas used for foraging are associated to caroá (Neoglaziovia variegata Mez, Bromeliaceae), macambiras (Bromelia laciniosa Mart. ex Schult. f., Bromeliaceae) and a palm tree known as catolé (Attalea sp.), which are used as food (MOOJEN, 1952; MARES et al., 1981; STREILEIN, 1982a). Streilein (1982c, d) indicated that the punaré rat lives in polygenic groups.

Figure 2.1 - The study site, Floresta Nacional de Negreiros Conservation Unit (FLONA Negreiros; above), its location on the Northeast of Brazil (below, left), and the localization of the three trapping grids: Negreiros, Lagoa do Mato and Serra dos Macacos (below-right).

Source: The author.

Wiedomys pyrrhorhinos, red-nosed mouse, occurs in a variety of phytophysiognomies of Caatinga Domain, often associated with arboreal or shrub vegetation (STREILEIN, 1982d; GEISE et al., 2010). It has arboreal habits and

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individuals establish their nests in canopies and cactuses (MOOJEN, 1952). Sexual maturity starts at the end of the sub-adult phase (STREILEIN, 1982a; SOBRAL; OLIVEIRA, 2014). Breeding season occurs throughout the year, with higher birth rates during wet seasons (STREILEIN, 1982c; SOBRAL; OLIVEIRA, 2014). Descriptive studies suggest higher mortality rates during dry periods, resulting in a low number of trapped individuals (STREILEIN, 1982c). In captivity Streilein (1982a) describes that lactating females who had lost offspring can adopt offspring from another female.

2.4.3. Sampling and dataset characteristics

We set three 1.8-ha trapping grids with 180m x 100m dimensions and ~1.5 km apart from each other (Figure 2.1). All grids comprised of five lines with ten trapping points 20m apart from one another. Two live-trap types were used, Tomahawk® (60x35x40cm) on the ground and Sherman® (25x8x9cm / 30x8x9cm and 45x12x14cm) on trees (≥ 1.5 m above ground). Sampling was conducted from May 2012 to May 2015 in 26 primary occasions with intervals of 15 days to five months. The first sampling was excluded from the analysis, performing an amount of 25 primary occasions analyzed. Secondary occasions (parts of primary occasions) varied from three to five consecutive days. Traps were checked daily at dawn, and new baits (compressed peanut flour, pieces of pineapple and/or banana, and Scotts emulsion®) were added each time. Captured animals were individually marked with metal ear tags (National Band & Tag Co., model 1005-1 size ~7”). For each, we recorded the species identification (based on external characteristics), trap type, strata (ground or tree), sex, body mass, body size and reproductive condition at every first capture of a primary occasion. To verify reproductive condition, an abdominal and genital exam was performed on each. We considered reproductive males with scrotal sac evident and females with opened vagina, lactating, or with abdominal features indicating pregnancy.

2.4.4. Individual and time-specific covariates

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We categorized the individuals according to their sex and age class forming four groups: female adults (AF), male adults (AM), female juveniles (JF) and male juveniles (JM). We used body size and reproduction condition at first capture to categorize age class of the individuals. Age classes of the punaré rat were classified by Bonvicino et al., (2008), where adult body length varied between 125 mm to 240 mm. In our dataset, there were males and females with ≥ 140 mm showing signs of reproduction. Thus, we established two age-classes: i) individuals with body length ≥ 140 mm were considered adults; and ii) individuals with body length < 140 mm and no reproductive signals were considered juveniles. For the red-nosed mouse, Sobral and Oliveira (2014) established stratification into two age classes, where females with body length < 100 mm and males < 85 mm showed no reproductive signals and were considered juveniles. However, in our dataset, there were females with < 100mm of body length showing signs of reproduction. Thus, the threshold value was reduced to 85 mm. Therefore, females and males of red-nosed mice with body size ≥ 85mm were classified as adults and individuals of body size < 85 mm as nonreproductive juveniles. We chose body length instead of body mass to determine age class because variation in quality and quantity of food are known to cause body mass oscillation in mammalian species (BANKS; DICKMAN, 2000; TOЇGO et al., 2006). Body mass fluctuation can be seasonal in tropical dry forests as Caatinga because forest resources decrease during the dry season when the trees lose their leaves, fructifications are nonexistent and herbaceous vegetation is absent (ANDRADE-LIMA, 1981; APGAUA et al., 2014). Also, laboratory studies of rodent species showed that body mass is strongly affected by food supplementation or restriction (LACHER et al., 1982; KEENAN et al., 1996; FOSTER et al., 2006). Time-specific covariates – season and precipitation – were obtained from Climate and Water Agency of Pernambuco (Agência Pernambucana de Águas e Clima – APAC). According to APAC, during our study, the wet season lasted from January to April and dry season lasted from May to December (APAC, 2015). We incorporated rainfall in our models as a continuous variable considering the total monthly precipitation (APAC/SIGHPE, 2015, Figure 2.2) from the APAC’s meteorological station 180-Serrita, eight kilometers away from the study area (Figure 2.1). When the primary occasion intervals lasted more than 45 days, we used the amount of precipitation through all months within these ranges. In contrast, when the primary occasion interval carries on less than 20 days, we used the total precipitation

83

of the month sampled. We considered in our analysis all monthly precipitation more or equal than 5mm because we assumed that low levels of humidity can interfere in phenology in Caatinga (GRIZ; MACHADO 2001). Monthly precipitation less than 5mm was considered zero. Because the influence of rainfall on vegetation is not instantaneous (MACHADO et al., 1997; GRIZ; MACHADO 2001) we evaluated different candidate models considering precipitation effects of three different time delays: instantly (same month), one month of delay, and two months of delay. We implemented two sets of nested models: one with survival and recruitment as a function of precipitation; and other with survival and recruitment as a function of a season (dry or wet). Season and precipitation were not included together in the same nested model due to high correlation among them (x2=25.34, df=7, P=0.0006594). We used polyserial correlation in package ‘polycor’ (FOX, 2015) in R 3.1.1 program (R CORE TEAM, 2015) to evaluate the correlation between precipitation (a quantitative variable) and season (a dummy variable).

Figure 2.2 - The total monthly precipitation in the Floresta Nacional de Negreiros Conservation Unit during the years of study, from 2012 to 2015. Precipitation values from the APAC/SIGHPE database (2015).

84

85

2.4.5. Data Analysis

We implemented Pollock’s robust design (POLLOCK, 1982; KENDAL et al., 1997) together with Pradel formulation (PRADEL, 1996) in R 3.1.1 program (R CORE TEAM, 2015) using ‘RMark’ package (LAAKE, 2013) with following real parameters: population growth rate ( ), survival (φ) and recruitment (f ). We used

conditional likelihood inference to avoidλ failures in the numerical convergence of the models (HUGGINS, 1989; HUGGINS; HWANG, 2011). Therefore, the estimation of population size (N) was conditioned out of the likelihood using Huggins` closed- capture estimator within the primary occasions (HUGGINS, 1991). The closed population assumption was safely assumed for the short time intervals between the secondary occasions, but between the primary occasions, population changes were permitted by the robust design model. To verify a possible lack of fit, we assessed the global model’s goodness-of-fit (GOF) (WHITE, 2002; AMSTRUP et al., 2006; PRADEL et al., 2005) using the RELEASE program, accessed through ‘RMark’ package. We collapsed the secondary occasions in a single session to fit a Cormack-Joly-Seber (CJS) model (COOCH; WHITE, 2015). We assessed transient captures and trap-dependence using one-sided Test 3 and two-sided Test 2, respectively (PRADEL et al., 2005). To verify possible differences in survival and capture probabilities between sexes and/or age classes, we evaluated the omnibus test for a treatment effect, Test 1 (COOCH; WHITE, 2015).

Population growth ( ) is the per capita rate of population additions (Bi/Ni) plus the survival probability (COOCHλ ; WHITE, 2015): B = + Ni i i Where, Bi is the number of new individualsλ i in theφ population on the session i+1, not

present on session i; φi is the survival during the interval from i to i+1; N is the population size on session i. i

Recruitment parameter (f i ) is the per capita rate representing the number of new individuals that enter the population between sessions i and i+1. Thus, if the product of the number of new individuals can calculate recruitment and those already present in the population (COOCH; WHITE, 2015), we can write:

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B = Ni i We hypothesized that recruitment푓 ratesi (f ) of juveniles and survival rates (φ) of all four groups (adult males, adult females, juvenile males, juvenile females) would increase with increasing precipitation as well as during the wet season. We assumed that survival rates in the juveniles’ age class for both sexes were lower than survival rates of adults. Hence, our global model equaled:

logit(Y) = + (adult female) + (juvenile female) + (adult male) + ( ) ( ) ( ) ( ) ( juvenile male β+0 β 1ppt + seasonβ2 + ppt + group +β 3 season + groupβ4 ) + β5 β6 β5 β6 Where Y isε any parameter of interest, namely, recruitment (f ), survival (φ) or capture probability (p).

The plausibility of candidate models was accessed using the Akaike`s Information Criterion Corrected (AICc) for small samples and the derived measures,

ΔAICc and normalized AICc model weights (ωi) (BURNHAM; ANDERSON, 2002),

where models with ΔAICc ≤ 2 and ωi < 0.5 were considered equally plausible. In

cases where the ΔAICc and ωi rank indicate high model-selection uncertainty, we used multi-model inference, where weighted estimates from plausible candidate models were combined (STANLEY; BURNHAM 1998). We calculated the averaged values for parameter estimates over all competing models in the candidate model set weighted by ωi (BURNHAM; 휃ANDERSON� , 2002):

= 푅

휃̅ � 휔푖 휃�푖 Where represents a model averaged estimate푖=1 of .

휃̅ 휃 The unconditional standard error for the model-averaged estimates was computed from the Unconditional Variance Estimator given on Burnham and Anderson (2004):

( ) = 푅 ( ) + ( ) . 2 푣푎푟� 휃̅ � 휔푖 �푣푎푟� 휃�횤�푔푖 휃�횤 − 휃̅ � Where represents a given model푖=1 with number i.

푔푖 87

2.5. RESULTS

The complete trapping effort equaled 26,500 trap-nights across 25 months in three sampling grids (Table 2.1). A total of 526 small mammals belonging to nine species were caught, where three were marsupials of family Didelphimorphia and six species of Rodentia. The marsupial species caught were: white-eared opossum Didelphis albiventris (Lund, 1840) (n = 42 individuals); agile gracile opossum Gracilinanus agilis (Burmeister, 1854) (n = 187); and grey short-tailed opossum Monodelphis domestica (Wagner, 1842) (n = 40). The rodent species caught were: caatinga laucha Calomys expulsus (Lund, 1841) (n = 7); straw-colored colilargo Oligoryzomys c.f. stramineus (Bonvicino and Weksler, 1998) (n = 3); red-nosed mouse Wiedomys pyrrhorhinos (n = 106); Spix’s yellow-toothed cavy Galea spixii (Wagler, 1831) (n = 1); rock cavy Kerodon rupestris (Wied-Neuwied, 1820) (n = 11); and punaré rat Thrichomys laurentius (n = 129). T. laurentius dataset comprised of 104 unique encounter histories, of which 53 were females and 76 males, more adults (n=81) than juveniles (n=48). The four groups were composed of 32♀/adults; 49♂/adults; 21♀/juveniles and 27♂/juveniles. W. pyrrhorhinos dataset had 97 unique encounter histories with 42 females and 64 males. The four groups were comprised of 32♀/adults; 49♂/adults; 10♀/juveniles and 16♂/juveniles. The GOF test indicated no evidence of lack of fit for any of the species (T. laurentius: x2=17.92, df=57, P=1.0; W. pyrrhorhinos: x2=27.07, df=45, P=0.98). Both species showed no trap dependency (T. l.: x2=9.89, df=20, P=0.97; W. p.: x2=6.89, df=10, P =0.74) and no transient effects (T. l.: x2=8.02, df=37, P=1.0; W. p.: x2=20.17, df=35, P=0.98). The goodness-of-fit test also indicated that at least some values for either or both survival and capture probability differ among groups (T. l.: x2=30.37, df=42, P=0.91; W.p.: x2=10.43, df=28, P=0.99). Based on these statistics, capture probability (p) and recapture probability (c) were considered equivalent.

88

2.5.1. Demographic parameters

Model selection procedure for T. laurentius resulted in a single best model, where survival and recruitment varied with group and precipitation (although with different time lags), while capture probability varied by group and between secondary occasions (Table 2.2; Figure 2.3). Survival was negatively related to with precipitation with two-month delay (βppt2 = -0.009 ± 0.003), whereas recruitment rates were positively related to one-month delayed precipitation (βppt1 = 0.006 ± 0.002). The precipitation effect on survival was higher for juvenile females, followed by adult males, adult females, and juvenile males (Figure 2.3a; Table 2.3). The effect of precipitation on recruitment was higher for juvenile males, followed by adult females, adult males and juvenile females (Figure 2.3b; Table 2.3). The probability of capture of T. laurentius differed with the group, being lowest in adult males, followed by adult females, juvenile males, and juvenile females (Table 2.3). For W. pyrrhorhinos the best-ranked set resulted in eight plausible and empirically supported models, where five of them indicated that survival rates do not exhibit any clear seasonal pattern (Table 2.2). In contrast, three of the eight plausible models suggested a possible effect of precipitation on survival rates, but the effect’s temporal delay was different in the three models (Table 2.2). The fifth-ranked plausible model indicated a one-month positive precipitation effect on survival (Figure 2.4a). Model averaged estimate of survival was 0.75 (SE 0.03; Table 2.3). The variable that was present in five of the eight plausible models explaining recruitment of W. pyrrhorhinos was one-month delayed precipitation, and the relation according to the best-ranked model was positive (Figure 2.4b). There was no support for the group effect on recruitment of this species. From the eight plausible models, only one indicated constant capture probability of W. pyrrhorhinos, where all other seven showed variations with secondary occasions (time), primary occasions (season), or both (time + season; Table 2.3). This indicates that capture probability of this species probably varies with time, although it is not clear exactly how while it is safe to conclude that it does not change with groups. The local population size estimates for different demographic groups of both species showed temporal fluctuations (Figure 2.5), with population peaks associated with periods after precipitation events (see Figure 2.2). Although the precipitation contributed to increases in population sizes, population growth rate was less than

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1.00 both for T. laurentius (λ=0.03, SE= 0.04) and for W. pyrrhorhinos (λ=0.04, SE=0.04) indicating a decreasing population trend during the three years of a drought event.

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Figure 2.3 - The relation between two-month delayed local precipitation and a) survival rates; and b) recruitment rates, of different demographic groups of T. laurentius during drought event from 2012 to 2015 at Floresta Nacional de Negreiros Conservation Unity (FLONA Negreiros), Northeastern Brazil

91

Table 2.1 - Date, number of secondary occasions, sampling effort and monthly precipitation values for each of the 25 field trips (primary occasions) at Floresta Nacional de Negreiros Conservation Unit in Brazilian Caatinga between 2012 and 2015. Primary Secondary Grids Traps Monthly total Date a Season occasion occasions sampled night precipitation 0* Jul/2012 4 I 320 0 Dry

1 Sep/2012 5 I 400 0 Dry

2 Dec/2012 5 I 400 0 Dry

3 Jan/2013 3 I 240 105.1 Wet

4 Feb/2013 5 I 400 5 Wet

5 May/2013 4 I, II, III 960 16 Dry

6 Jun/2013 5 I, II, III 1,200 0 Dry

7 Jul/2013 5 I, II, III 1,200 5 Dry

8 Aug/2013 5 I, II, III 1,200 0 Dry

9 Jan/2014 5 I, II, III 1,200 8.2 Wet

10 Feb/2014 5 I, II, III 1,200 99 Wet

11 Mar/2014 5 I, II, III 1,200 30.2 Wet

12 Apr/2014 5 I, II, III 1,200 109.2 Wet

13 May/2014 3 I, II, III 900 33.8 Dry

14 Jun/2014 5 I 500 0 Dry

15 Jul/2014 5 I 500 0 Dry

16 Aug/2014 5 I, II, III 1,500 0 Dry

17 Sep/2014 5 I, II, III 1,500 0 Dry

18 Oct/2014 5 I, II, III 1,500 14.2 Dry

19 Nov/2014 5 I, II, III 1,500 50 Dry

20 Dec/2014 5 I, II, III 1,500 35.2 Dry

21 Jan/2015 5 I, II, III 1,500 0 Wet

22 Feb/2015 4 I, II, III 1,200 72.3 Wet

23 Mar/2015 3 I, II, III 900 82.6 Wet

24 Apr/2015 4 I, II, III 1,200 59.2 Wet

25 May/2015 5 I, II, III 1,500 0 Dry * Primary occasion excluded from the analysis. a – I = “Serra dos Macacos”. II = “Lagoa do Mato”. III = “Negreiros”

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Table 2.2 - Results of Robust-design Pradel model selection procedure for punaré rat Thrichomys laurentius and red-nosed mouse Wiedomys pyrrhorhinos. Species Model -2logL Npar AICc ΔAICc ωi (group + ppt2) Thrichomys laurentius f (group + ppt1) 2615.90 18 2653.92 0.00 0.53 pφ (group + time) (group) f (group + ppt1) 2621.61 16 2657.41 3.494 0.09 pφ (group + time) (group) f (group) 2624.60 17 2660.40 6.484 0.05 pφ (group + time + season) (.) f (.) 2737.76 3 2743.82 89.906 0.00 pφ (.) (.) Wiedomys pyrrhorhinos f (ppt1) 2599.08 8 2615.41 0.00 0.10 pφ (time) (.) f (.) 2599.46 8 2615.79 0.38 0.08 pφ (time + season) (.) f (ppt1) 2608.37 4 2616.46 1.05 0.06 pφ (.) (.) f (.) 2608.54 4 2616.63 1.22 0.05 pφ (season)

(ppt1) f (ppt1) 2598.39 9 2616.81 1.40 0.05 pφ (time) (.) f (season) 2598.73 9 2617.15 1.74 0.04 pφ (time + season) (ppt) f (ppt1) 2598.84 9 2617.26 1.85 0.04 pφ (time) (ppt2) f (ppt1) 2598.85 9 2617.28 1.86 0.04 pφ (time) (season) f (.) 2599.15 9 2617.57 2.16 0.03 pφ (time) (.) f (.) 2622.17 3 2628.22 12.81 0.00 pφ (.) Legend: survival (φ), recruitment (f) and capture probability (p) were modeled as functions of sex and age class (resulting in four groups: adult females; adult males; juvenile females, and juvenile males); local precipitation and climate season (dry/wet). Models with ΔAICc<2.0 and the null models are presented. -2logL is the models’ likelihood (logarithmized a multiplied by -2). Npar is number of parameters; AICc is Akaike’s Information Criterion Corrected for small samples; ΔAICc is the difference of AICc value to the first best model; ωi is the Akaike’s weight.

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Table 2.3 - The regression coefficients estimates of survival (φ), recruitment (f) and capture probability (p) of Thrichomys laurentius and Wiedomys pyrrhorhinos, during drought event from 2012 to 2015 at Floresta Nacional de Negreiros Conservation Unity (FLONA Negreiros), Northeastern Brazil. Regression Real parameter Parameter coefficients (se) estimates (se) Thrichomys laurentius

φAF 0.90 (0.39) 0.71 (0.08)

φAM 1.74 (0.28) 0.85 (0.03)

φJF 2.13 (0.34) 0.89 (0.03)

φJM 0.72 (0.36) 0.67 (0.08)

φppt2 -0.01 (0.003) 0.50 (0.00)

fAF -1.09 (0.24) 0.25 (0.04)

fAM -1.79 (0.21) 0.14 (0.02)

fJF -1.93 (0.24) 0.13 (0.20)

fJM -0.94 (0.19) 0.28 (0.04)

fppt1 0.01 (0.002) 0.50 (0.00)

pAF -1.78 (0.26) 0.14 (0.03)

pAM -2.05 (0.19) 0.11 (0.01)

pJF -0.62 (0.15) 0.35 (0.03)

pJM -1.60 (0.25) 0.17 (0.03)

pt2 -0.49 (0.17) 0.38 (0.04)

pt3 -0.29 (0.17) 0.43 (0.04)

pt4 -0.52 (0.18) 0.37 (0.07)

pt5 -0.73 (0.19) 0.32 (0.04)

Wiedomys pyrrhorhinos φ 0.75 (0.03) f 0.29 (0.06)

pt2 0.30 (0.04)

pt3 0.30 (0.04)

pt4 0.30 (0.04)

pt5 0.26 (0.05) Legend: The estimates for T. laurentius were obtained from a single-best plausible model, while the real-parameter estimates for W. pyrrhorhinos were model-averaged and the regression coefficients were not estimated due to different explanatory variables present in the plausible models set. (se) is the standard error. Letters followed the parameters are groups, where AF = adult female; AM = adult male; JF = juvenile female, and JM = juvenile male.

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Figure 2.4 - The relation between one-month delayed local precipitation and demographic rates of W. pyrrhorhinos during drought event from 2012 to 2015 at Floresta Nacional de Negreiros Conservation Unit (FLONA Negreiros), Northeastern Brazil. (a) Survival estimates from the 5th- ranked model from the set of eight plausible models; (b) Recruitment rates from the first ranked model from the set of eight plausible models.

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Figure 2.5 - Local population size estimates of different demographic groups (male/ female/ adult/ juvenile) of T. laurentius and W. pyrrhorhinos during drought event from 2012 to 2015 at Floresta Nacional de Negreiros Conservation Unit (FLONA Negreiros), Northeastern Brazil.

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2.6. DISCUSSION

The analysis of both rodent species in Caatinga showed that the rainfall is the key factor governing the maintenance of the population of these rodents during severe drought events. Our results are in concordance with previous studies (e.g. DICKMAN et al., 1999; LIMA et al., 2003; SHENBROT et al., 2010; THIBAULT et al., 2010; KATANDUKILA et al., 2013), showing the influence of rainfall as a crucial factor in arid and semi-arid ecosystems for rodent species. Water is an important factor to regulate recruitment in both T. laurentius and W. pyrrhorhinos populations during drought events. For both species, precipitation had a positive effect on recruitment rates. However, for T. laurentius the influence of precipitation on recruitment was related to sex and age while for W. pyrrhorhinos models including sex and age showed no empirical support at all. It is known that some species exhibit strong demographic explosions that are correlated with unusually high precipitation and the subsequent increase in primary production (LEIRS et al., 1996; LIMA et al., 1999; THIBAULT et al., 2010). Different species that live in the same locality typically do not have their demographic fluctuations synchronized because each of them responds in different ways to changes in quality and quantity of food resources (BANKS; DICKMAN, 2000; HEISLER et al., 2014). Consequently, the time lag in response to rain events is species specific (DICKMAN et al., 1999; SHENBROT et al., 2010). One of the most noticeable differences we found between the two studied species was the difference that precipitation has on survival, which is a consequence of different life-history strategies of the two species. For T. laurentius precipitation had a negative effect on survival rates for all of the four demographic groups, where the effect was strongest for juvenile males and adult females. On the other hand, precipitation affected the recruitment rates positively, reinforcing the negative relationship between survival and recruitment. These patterns can be related to reproductive cost for adult females in T. laurentius population. T. laurentius females are reproductively active all year round, with 30-day interval among pregnancies (STREILEIN, 1982; ROBERTS et al., 1988), that typically last for three months (ROBERTS et al., 1988), followed by 30-day parental care (STREILEIN, 1982). It is known that rainfall induces ovulation in small mammal females and increases the investments in consecutive pregnancies (MARES, 1973; MARES, 1993; KATANDUKILA et al., 2013), which, consequently, may reduce

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parental care periods and pregnancy gaps. For the East African root rat, Tachyoryctes splendens (Spalacidae), rainfall is a factor that stimulates peaks in reproductive hormone concentrations, pregnancies, births and juvenile dispersal (KATANDUKILA et al., 2013). Though small rodents in arid regions present physiologic adaptations to reproduce even when resources availability is low (MARES, 1983), reproduction can increase the demand for energy and nutrients during pregnancy and lactation, leading to decrease in survival (SPEAKMAN, 2008). In 13 species of rodents in Negev Desert, Israel, the population dynamics were determined by complex interactions between extrinsic (rainfall) and intrinsic mechanisms (SHENBROT et al., 2010). The interaction of those mechanisms can be a generalized phenomenon, which represents the causes of reproductive trade-offs (KOIVULA at al 2003) and demographic variation in populations of rodents living in arid regions (LIMA et al., 2008; PREVITALI et al., 2009). Also, the low survival rates found for juvenile males can be indicative of a negative relationship between habitat exploration risks and survival of juveniles (RӦDEL et al., 2015; STUDD et al., 2015). Behavioral associations that produce trade-offs that can restrict species success are especially powerful if they represent restrictions that cannot be altered by natural selection (SIH et al., 2012). The habitat exploration by inexperienced juvenile males increases the risk of predation (RӦDEL et al., 2015) that is the most common cause of juvenile mortality in small mammals (MONCLÚS et al., 2011; STUDD at al 2015). Especially during reproductive events, juvenile males of T. apereoides move more than females, this behavior being associated primarily with searching for mates (ALMEIDA et al., 2013). Habitat exploration is commonly related to a tendency of boldness and higher aggression behavior in many species (DINGEMANSE et al., 2003; SIH et al., 2004; SIH et al., 2012; COTE et al., 2013). It also constitutes a survival cost during juvenile life after weaning periods because of increase of predation risk (SIH et al., 2012; RÖDEL et al., 2015). However, this behavior can increase the survival rates during adult life stages (SIH et al., 2004). In contrast, results here obtained for W. pyrrhorhinos show that precipitation could increase recruitment rates while it has little or no effect on survival. By analyzing voucher W. pyrrhorhinos specimens housed in the mammal collection of The National Museum, in Rio de Janeiro, Sobral and Oliveira (2014) observed that higher monthly proportions of pregnant females were highly correlated with the

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amount of rainfall of the current and the previous month of trapping. In their study, the quantity of lactating females was positively correlated to precipitation 30-days earlier. Moreover, litter size also reached the maximum with the same time delay (SOBRAL; OLIVEIRA, 2014). Furthermore, it is known that weaning for most Cricetidae rodents occurs after 21 days (MILLAR, 1977; HORADA et al., 1989). This can explain the 30-day time delay of rainfall on the recruitment rates found in our study. The reason for the lack of evidence that precipitation affects the survival of W. pyrrhorhinos has to do with a diet-related peculiarity. The red-nosed mice construct their nests in the cactuses such as ‘xique-xique’ Pilosocereus gounellei and ‘mandacaru’ Cereus jamacaru, which represents a nutritional resource at the same time (BOCCHIGLIERI et al., 2012; MOOJEN, 1952). They can feed with the cactuses during all year, meaning that there is no real resource scarcity (regarding mortality induced stress) during the events of drought. Similar to our findings for W. pyrrhorhinos, the survival rates of the multimammate mouse, the Mastomys natalensis in Tanzania did not exhibit any precipitation-related patterns outside the reproductive season (LIMA et al., 2003). However, during the breeding season, precipitation had a strong impact on both in survival rates and in recruitment (LIMA et al., 2003). However, when other fruits are available in arid environments, especially during wet seasons, individuals would need to dislocate less for foraging, diminishing their capture probabilities (DICKMAN et al., 2010). During the wet season, most fruit trees and cactuses produce fruits, allowing W. pyrrhorhinos to use resources other than the cactuses available throughout the year. For example, fructification of umbu tree, Spondias tuberosa (Anacardiaceae), and mandacaru, Cereus jamacaru (Cactaceae), occur during wet seasons (GRIZ; MACHADO, 2001; LINS-NETO et al., 2013). During this period, both plant species provide the most valuable food resources to Caatinga’s fauna (GRIZ; MACHADO, 2001). A recent study showed that Sigmodontinae (e.g. W. pyrrhorhinos) and Echimyidae (e.g. T. laurentius) species show different reproductive strategies (SILVA et al., 2015). Sigmodontines produce larger litter sizes and apparently invest more into reproduction than survival, whereas Echimyids have smaller litter sizes, focusing more on survival than reproduction. Given so, the above authors suggest that Sigmodontines lie closer to the r-strategist extreme while the Echimyids lie closer to

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the K-strategist extreme of the r-K continuum (SILVA et al., 2015). These distinct strategies can explain, in part, the differences found between the two species here studied. Our results show that precipitation events during severe drought have a decisive role in population dynamics and maintenance of the two rodent populations. However, these roles differ. While the effect on Sigmodontine rodent is felt on both, survival and recruitment rates, a different effect was found for the Echimyid rodent, where survival is not being affected directly. The different reproductive strategies and the consequential surviving success of the young females can be the key factors to explain the long-term survival of theses populations during the drought events.

2.7. Acknowledgments

We thank comments from Nathan Hostetter and Mike Cove and two anonymous reviewers for an earlier version of the paper are greatly appreciated. Ministry of National Integration of Brazil funded this research to the Núcleo de Ecologia e Monitoramento Ambiental (NEMA/UNIVASF). R.M.F.B was partially funded by Split Fellowship Program 233189/2014-9 by CNPq - Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico, of the Ministry of Science, Technology and Innovation of Brazil. R.M.F.B. acknowledges the support of the Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade (ICMBio). L.G. has fellowship from CNPq, UERJ/Prociencia and Faperj (Fundação de Amparo a Pesquisa do Estado do Rio de Janeiro).

2.8. BIBLIOGRAPHY

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CAPÍTULO 3 – PADRÕES DE DENSIDADE E SELEÇÃO DE MICRO-HABITAT POR PEQUENOS ROEDORES EM FRAGMENTO DE CAATINGA STRICTO SENSU

3.1. RESUMO

Densidade é uma medida básica em estudos de ecologia, sendo fundamental para inferir seleção e qualidade de habitat. Em ambientes temporalmente marcados por dois períodos climáticos, como florestas tropicais sazonalmente secas, o tamanho populacional pode ser alterado espacialmente pela modificação do habitat entre os períodos seco e úmido. Métodos convencionais para estimativas de densidade não levam em conta o espaço amostrado, fazendo com que essas estimativas de densidade possam ser enviesadas. Em contrapartida, Análises de Captura e Recaptura Espacialmente Explícitos (SECR) integram espaço e tempo, permitindo estimar densidade e tamanho populacional de forma mais robusta. Com o objetivo de verificar mudanças sazonais e espaciais no tamanho populacional de roedores no Domínio das Caatingas, realizamos 17 meses de capturas-recapturas de duas espécies Thrichomys laurentius e Wiedomys pyrrhorhinos em fragmento de caatinga stricto sensu. Para tanto foram mensuradas 15 variáveis de habitat as quais foram adicionadas aos modelos SECR. A densidade estimada variou de 0,71 (±2,88) a 16,15 (±3,41) entre os períodos seco e úmido para T. laurentius e de 0,81 (±0,27) a 1,92 (±0,33) para W. pyrrhorhinos. T. laurentius usa preferencialmente afloramentos rochosos, independente do período do ano, adotando modo de vida mais social, mostrado pela sobreposição dos centros de atividade, e sedentário, sem grandes deslocamentos, em zonas microclimáticas mais estáveis. Já W. pyrrhorhinus utiliza preferencialmente áreas com umbu (Spondias tuberosa), cactáceas (Pilosocereus gounellei e Cereus jamacaru) e rochas nos dois períodos do ano, seguindo um modo de vida mais dinâmico mostrado pala mudança espacial dos centros de atividade entre o período úmido e seco. A seleção fixa (no caso T. laurentius) ou dinâmica (como visto em W. pyrrhorhinos) de micro-refúgios pode ser

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o ponto chave para a manutenção dessas populações, mesmo diante de baixas taxas de sobrevivência e de densidade durante eventos drásticos de seca.

Palavras-chave: centros de atividade, Captura e Recaptura Espacialmente Explícitos, microrefúgios, florestas tropicais sazonalmente secas

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3.2. INTRODUÇÃO

Tamanho populacional e densidade são métricas básicas em estudos de fauna, sendo cruciais para as mais diversas áreas da Ecologia Aplicada (VARLEY; GRADWELL, 1960). São dados fundamentais para estabelecer estratégias para a conservação de espécies raras e ameaçadas (SOLLMANN et al., 2013), para o manejo de espécies praga na agricultura (BROWN et al., 2007), para a saúde pública no monitoramento de vetores de zoonoses (BEGON et al., 2003) e para o controle de espécies exóticas (BOVENDORP; GALETTI 2007). Pequenos mamíferos costumam ser bons preditores da qualidade do ambiente, uma vez que a presença e abundancia destes predispõe ser fortemente afetada pela estrutura do habitat em escala refinada (JOHNSTON; ANTHONY, 2008; NAXARA et al., 2009; SOLLMAN et al., 2015). A seleção de habitat pode ser influenciada por fatores tais como nutrição, comportamento, competição, predação e densidade (ALDER, 2011; KELT, 2011; PAVEY et al., 2014). Ambientes com maior disponibilidade e qualidade de recursos tendem a aumentar a sobrevivência e as taxas reprodutivas de pequenos roedores, aumentando, desse modo a densidade (HENRIQUES; ALHO, 1991; MURÚA; GONZÁLEZ, 1982; ROCHA et al., 2011; VIEIRA et al., 2005). Esse efeito, contudo, é denso-dependente, uma vez que o uso e a sobreposição de habitat são mutáveis e sensíveis às mudanças na abundância (MCLOSKEY, 1981; SHENBROT et al., 2010). Entretanto, o tamanho populacional, sem considerar explicitamente sua variação espacial e temporal não é um bom estimador da qualidade do habitat, pois pode refletir “armadilhas ecológicas” onde animais podem usar com mais intensidade habitats de qualidade menor (BATTIN, 2004; ROBERTSON; HUTTO, 2006). Assim, a escala de seleção deve ser reconhecida como um processo hierárquico no espaço e no tempo, com atuação em segundo grau de fatores climáticos (MANCINELLI et al., 2015). Dentre esses, a quantidade de chuva que um local recebe, é importante fator que pode determinar na dinâmica populacional de espécies de ambientes desérticos e semiáridos. Nas florestas tropicais secas, tais como aquelas presentes no Domínio das

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Caatingas, a estrutura do habitat muda drasticamente após eventos de chuva (APGAUA et al., 2015), os quais representam uma função essencial na produção primaria (HEISLER-WHITE; KNAPP; KELLY, 2008), afetando diretamente a permanência da cobertura foliar do dossel de árvores decíduas (MACHADO et al., 1997) e a sazonalidade do estrato herbáceo (BARBOSA et al., 1989; LIMA et al., 2007). Os efeitos da limitação de alimento na dinâmica de roedores têm sido exaustivamente documentados em regiões áridas e semiáridas, onde as densidades populacionais respondem às mudanças na produção primária associada à precipitação (p. ex.: DICKMAN et al., 1999; KELT et al., 2013; MESERVE et al., 1993; MURÚA; GONZÁLEZ, 1982; SHENBROT et al 2010,). Estudos de longo prazo com roedores em ecossistemas áridos sugerem que populações atingem densidades extremamente baixas durante eventos de seca, seguidas por chamados “booms populacionais” logo após fortes chuvas, levando a um aumento rápido na densidade populacional (DICKMAN et al., 2010; 2011). Como essas populações se mantêm por extensos períodos com números populacionais surpreendentemente reduzidos é ainda uma incógnita. Pesquisas com pequenos roedores de ambientes desérticos indicam que durante o período úmido, indivíduos tendem a se deslocar menos em busca de alimento, investir mais tempo forrageando em áreas alimentares e a ficar mais adensados em setores específicos do habitat (DICKMAN et al., 2010). Durante longos eventos de seca, contudo, essas populações tendem a migrar para áreas mais úmidas e com maior disponibilidade de recursos alimentares, usando-as como refúgios (DICKMAN et al., 2011; MILSTEAD et al., 2007; PAVEY et al., 2014). Uma vez que zonas com mais recursos alimentares variam entre as estações seca e úmida, seria evidente supor que a densidade de pequenos roedores possa se alterar em escala espacial e temporal, principalmente após eventos drásticos – em duração e intensidade – de seca. Assim, é importante entender como esses recursos influenciam a variação espacial e temporal na densidade de pequenos roedores que habitam esses ambientes, tais como no Domínio das Caatingas (MESERVE et al., 2011; PREVITALI et al., 2010; THIBAULT et al., 2010). Amostragens de captura-marcação-recaptura (CMR) com armadilhas de captura viva são frequentemente usados para estimar abundancia e densidade de espécies

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crípticas e móveis devido à dificuldade de as observar em ambiente natural. Contudo, densidades originadas a partir de CMR não espaciais são discutidas por originarem estimativas de densidade enviesadas, tendendo a subestimativas (OTIS et al., 1978; PARMENTER et al., 2003; WHITE, 2002). Alguns estudos atuais ainda podem ignorar tendências na detecção ao tentar usar uma escala espacial inadequada para explicar influencias ambientais na abundancias de pequenos mamíferos (p. ex.: FAUTEUX et al., 2012; KELT et al., 2013). Quando ajustados, esses dados podem produzir estimativas não enviesadas ao levar em consideração imperfeições na probabilidade de detecção (AMSTRUP; MCDONALD; MANLY, 2005). Estimativas originadas desses modelos podem, então, ser relacionadas com covariáveis espaciais. Essas análises são, contudo, aplicadas a posteriori, através de regressão das estimativas do tamanho populacional com variáveis espaciais. Assim, analises convencionais não estão livres de tendências, especialmente quando a detecção é espacialmente heterogênea. Originalmente desenvolvidos como estimadores de densidade e abundancia de pequenos mamíferos em grades de armadilhagem, os métodos de Análises de Captura e Recaptura Espacialmente Explícitos (Spatially Explicit Capture-recapture, SECR) (EFFORD, 2004) levam explicitamente em conta o espaço amostrado, fazendo com que este seja um componente do modelo (EFFORD, 2004, 2015; BORCHERS; EFFORD, 2008). Ao integrar espaço e tempo nas histórias de captura, modelos SECR permitem heterogeneidade de captura entre indivíduos e removem fatores que originam tendências nas estimativas, tornando-se, assim, eficientes quando o objetivo é estimar densidade e tamanho populacional (EFFORD; FEWSTER, 2013). Assim, os métodos SECR foram escolhidos para análises de dados do presente trabalho, por disponibilizar estimativas de densidade mais robustas e oferecer mecanismos de avaliações visuais da seleção de habitat dentro da área amostrada. O objetivo aqui é estudar os padrões na seleção de habitat através da variação da densidade (centros de atividade individuais) em escala espacial (habitat) e temporal (estação do ano) de duas espécies de roedores amplamente distribuídos na Caatinga, o punaré Thrichomys laurentius (Thomas 1904) (Echimyidae) e o rato-palhaço Wiedomys pyrrhorhinos (Wied-Neuwied, 1821) (Cricetidae).

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3.3. MATERIAIS E MÉTODOS

3.3.1. Área de Estudo

As capturas e recapturas foram realizadas na Unidade de Conservação Federal Floresta Nacional de Negreiros (Flona-Negreiros), uma floresta tropical sazonal seca no Domínio Biogeográfico da Caatinga, Brasil (Figura 3.1). A Flona-Negreiros possui cerca de 3.000 ha, sendo coberta por vegetação de caatinga stricto sensu, uma floresta decídua caracterizada por vegetação arbóreo-arbustivas e savanas abertas com afloramentos rochosos e formações sedimentares. O clima é o tropical semiárido, categorizado por clima BSh na classificação de Koppen, sendo caracterizado por possuir duas estações bem definidas: estação seca (inverno e primavera) e estação húmida (verão e outono) (ALVARES et al., 2013). A precipitação anual média varia de 240 a 1.500 mm em todo o Domínio da Caatinga (SAMPAIO, 1995; PRADO, 2003), sendo que na área de estudo a média anual está entre 250 mm a 400 mm (PRADO, 2003). Precipitações podem durar de três a cinco meses consecutivos, com altas concentrações ocorrendo entre janeiro e março (NIMER, 1972; PRADO, 2003). Durante a estação seca, a maior parte das árvores perde suas folhas, a frutificação é praticamente inexistente e o estrato herbáceo é ausente (ANDRADE-LIMA, 1981). Assim, durante os meses secos, estas mudanças causam aumento nos níveis de insolação (GERHARD, 1996), podendo alterar o uso do habitat pela fauna da região (LEAL et al., 2005).

3.3.2. Espécies de estudo

Foram escolhidas duas espécies de roedores amplamente distribuídos no Domínio das Caatingas: o punaré Thrichomys laurentius e o rato-palhaço Wiedomys pyrrhorhinos (Figura 3.2).

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Figura 3.1 - Localização da área de estudo. Unidade de Conservação Federal Floresta Nacional de Negreiros, Pernambuco, Brasil.

Legenda - Aproximação acima mostra os limites da área de estudo, Floresta Nacional de Negreiros (Flona-Negreiros). Zoom abaixo a direita mostra a localização das grades de armadilhas. Fonte: A autora, 2016.

O punaré Thrichomys laurentius (Figura 3.2a) ocorre desde o norte do estado de Minas Gerais até o estado do Ceará (CARMIGNOTTO; DE VIVO; LANGGUTH, 2012; PAGLIA et al., 2012; PATTON et al., 2015). Na região central de sua distribuição, está usualmente associado com formações de caatinga stricto sensu, as quais são caracterizadas por afloramentos rochosos graníticos circundados por vegetação arbórea arbustiva (MARES et al., 1981; STREILEIN, 1982a). Estudos descritivos indicam que o punaré vive em grupos poligênicos (STREILEIN, 1982b, 1982c) e usa áreas associadas ao caroá (Neoglaziovia variegata Mez, Bromeliaceae), macambiras (Encholirium spectabile Mart. ex Schult & Schult f., Bromeliaceae) e uma palmeira

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conhecida como catolé (Attalea sp., Arecaceae) (MARES et al., 1981; MOOJEN, 1952; STREILEIN, 1982a). O rato-palhaço (Figura 3.2) ocorre em uma ampla variedade de fitofisionomias da Caatinga, porém frequentemente associadas com vegetação arbórea (GEISE et al., 2010; STREILEIN, 1982d). Esta espécie prefere prioritariamente habitats mais arborizados, construindo ninhos ovais a aproximadamente 1,2 m do solo em arbustos de cansanção (Cnidoscolus sp. L., Euphorbiaceae) (STREILEN, 1982b, 1982c) e cactáceas, tais como o xique-xique (Pilosocereus gounellei (F.A.C. Weber) Byles & G.D. Rowley), e o mandacaru (Cereus jamacaru P. DC.) (BOCCHIGLIERI et al., 2012; MOOJEN 1952). Estudos descritivos sugerem que o baixo número de indivíduos capturados durante os meses que correspondem o período seco seria um reflexo da alta taxa mortalidade nas populações de rato-palhaço durante esse período (STREILEIN, 1982b). Informação corroborada pelo capitulo anterior desta tese, onde as maiores taxas de sobrevivência correspondem ao período com chuvas.

Figura 3.2 - Espécies de roedores usadas como modelos no presente estudo, o punaré Thrichomys laurentius e o rato-palhaço Wiedomys pyrrhorhinos. Indivíduos capturados na área aqui estudada, Floresta Nacional de Negreiros, Pernambuco, Brasil

(a) (b) Legenda - (a) punaré Thrichomys laurentius (Thomas 1904) (Echimyidae); (b) rato-palhaço Wiedomys pyrrhorhinos (Wied-Neuwied, 1821) (Cricetidae). Fonte: A autora, 2016.

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3.3.3. Coleta de dados

3.3.3.1. Captura e Recaptura Espacialmente Explícita

A amostragem espacial de captura-recaptura (Spatially Explicit Capture- Recapture - SECR) ocorreu de janeiro de 2014 a maio de 2015, totalizando 17 sessões de trabalho de campo (Tabela 3.1). Aqui, cada “ocasião primária” e cada “ocasião secundária” do design robusto de Pollock (POLLOCK, 1982) serão tratadas como sessão e ocasião, respectivamente (EFFORD, 2015). Os intervalos entre as sessões variaram de 20 a 30 dias, com ocasiões de três a cinco dias (Tabela 3.1).

Tabela 3.1 – Delineamento amostral do conjunto de dados usado para análises de modelos de Captura-Recaptura Espacialmente Explícitos para T. laurentius e W. pyrrhorhinos na Unidade de Conservação Floresta Nacional de Negreiros, PE, Brasil, entre janeiro/2014 e maio/2015. Grades Sessões Data Ocasiões Armadilhas-noite Período do ano* amostradas* 1 Jan/2014 5 SM, LG, NE 1,200 Úmido 2 Fev/2014 5 SM, LG, NE 1,200 Úmido 3 Mar/2014 5 SM, LG, NE 1,200 Úmido 4 Abr/2014 5 SM, LG, NE 1,200 Úmido 5 Mai/2014 3 SM, LG, NE 900 Seco 6 Jun/2014 5 SM 500 Seco 7 Jul/2014 5 SM 500 Seco 8 Ago/2014 5 SM, LG, NE 1,500 Seco 9 Set/2014 5 SM, LG, NE 1,500 Seco 10 Out/2014 5 SM, LG, NE 1,500 Seco 11 Nov/2014 5 SM, LG, NE 1,500 Seco 12 Dez/2014 5 SM, LG, NE 1,500 Seco 13 Jan/2015 5 SM, LG, NE 1,500 Úmido 14 Fev/2015 4 SM, LG, NE 1,200 Úmido 15 Mar/2015 3 SM, LG, NE 900 Úmido 16 Abr/2015 4 SM, LG, NE 1,200 Úmido 17 Mai/2015 5 SM, LG, NE 1,500 Seco Legenda - SM = “Serra dos Macacos”. LG = “Lagoa do Mato”. NE = “Negreiros”. Período seco corresponde as estações austrais outono, inverno e primavera. Período úmido corresponde aos meses de janeiro a abril (estação austral do verão).

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Foram estabelecidas três grades de armadilhas de 2,0 hectares cada, com dimensões de 100m x 200m, sendo 90m x 180m a area com armadilhas adicionando dez metros em cada direção da grade. As grades foram instaladas em três zonas da Flona-Negreiros separadas cerca de 1,5 km: “Serra dos Macacos”, “Lagoa do Mato” e “Negreiros” (Figura 3.1). De formação sedimentar e coberta por caatinga arbóreo- arbustiva em bom estado de conservação, a “Serra dos Macacos” apresenta terreno raso e pedregoso, com grandes formações de afloramentos rochosos em toda sua extensão (Figura 3.3a). Os sítios de “Lagoa do Mato” e “Negreiros” apresentam terreno plano com histórico de intenso corte seletivo, uso para pastagem de gado bovino e caprino – conhecido como fundo de pasto, – e pontos com solo já em estágio avançado de erosão (Figura 3.3b, c). Durante o período das coletas de dados foi observado pastagem de gado bovino em ambos os sítios.

Figura 3.3 - Pontos onde foram instaladas grades de armadilhas e capturados indivíduos vivos de T. laurentius e W. pyrrhorhinos na Unidade de Conservação Floresta Nacional de Negreiros, PE, Brasil, durante periodo úmido de 2013. Armadilhas permaneceram instaladas entre janeiro/2014 e maio/2015.

(a) (b) (c) Legenda - (a) Serra dos Macacos; (b) Lagoa do Mato; (c) Negreiros. (b) e (c) mostram pastagem de gado dentro das grades de armadilhas. Imagens capturadas durante estação das chuvas. Fonte: A autora, 2016.

Cada grade era composta por cinco linhas com dez parcelas de captura de dimensões 10m x 10m (100 m2) e com os centros 20m equidistantes uns dos outros, totalizando 50 parcelas de captura (Figura 3.4). No centro de cada parcela foram instaladas duas armadilhas de captura viva de dois tipos: Tomahawk® (60x35x40cm), instaladas no chão e Sherman® (25x8x9cm / 30x8x9cm e 45x12x14cm), instaladas nas

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árvores (≥ 1,5 m acima do solo). As armadilhas foram revisadas diariamente sempre ao alvorecer, quando recebiam iscas frescas compostas de paçoca de amendoim, pedaços de abacaxi e/ou banana e emulsão Scott®. Para todos os animais capturados pela primeira vez foram registrados o sexo e a espécie com base nas características externas e os animais foram marcados individualmente com brincos de metal numerados na orelha (National Band & Tag Co. modelo 1005-1 tamanho ~7”). Para cada animal capturado pela primeira vez em uma sessão, foram anotadas o tipo de armadilha e o estrato florestal.

Figura 3.4 - Desenho das grades de armadilhas com área efetivamente amostrada delimitada para captura de indivíduos de T. laurentius e W. pyrrhorhinos na UC Flona- Negreiros, PE, Brasil, entre janeiro/2014 e maio/2015

Legenda: cruz em vermelho: representa o ponto central (estação de captura) de uma parcela de captura de 10x10m, ou seja, o local de estabelecimento das armadilhas. Linhas contornando a grade: representam as distancias entre a grade e o contorno do buffer (linha mais externa).

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3.3.3.2. Covariáveis espaciais e temporais

Estações do ano, aqui separadas em dois períodos climáticos do ano, foram incluídas como covariáveis da sessão de acordo com o banco de dados do Sistema de Geoinformação Hidrometeorológico de Pernambuco da Agência Pernambucana de Águas e Clima (APAC/SIGHEP). O período seco ocorreu entre maio e dezembro/2014 e o úmido aconteceu de janeiro a abril/2015 e (APAC/SIGHEP, 2015). Em cada parcela de captura foram mensurados dois tipos de covariáveis espaciais, as quais nomeamos de ‘covariáveis de estrutura de habitat’ e ‘covariáveis sazonais de micro-habitat’. Covariáveis de estrutura de habitat são aquelas que não possuem variação temporal em curto período de tempo, ou seja, aquelas que não tem variações interanuais que alterem o ambiente de modo drástico, como por exemplo, a altura do dossel. Por outro lado, covariáveis sazonais de micro-habitat possuem flutuações perceptíveis entre as estações úmida e seca, alterando o ambiente de modo drástico, como, por exemplo ausência total de estrato herbáceo na estação seca. Covariáveis sazonais de micro-habitat foram tomadas durante os meses de capturas sendo uma vez no ápice do período seco (setembro a novembro/2014) e uma vez nos meses de maior chuva do período úmido (janeiro a março/2015). Para tanto, cada parcela de captura foi subdividida em quatro quadrantes, nos quais foram fixadas estacas no centro e a três metros deste, totalizando cinco pontos de micro-habitat: centro, norte, sul, leste e oeste (FREITAS et al., 2002). Em cada ponto foram tomadas oito covariáveis sazonais de micro-habitat: densidade de estrato herbáceo (plant), densidade de serapilheira (litter), densidade de rocha (rock), porcentagem de solo nu (ground), densidade de folhas no dossel (canopy) e, por fim, três medidas de obstrução horizontal a cada 50 cm do solo (obstr1, obstr2 e obstr3) (CERQUEIRA; FREITAS, 1999; FREITAS et al., 2002). Essas covariáveis foram mensuradas usando um dispositivo composto por 50 x 50 cm de uma moldura de madeira quadrada dividida em 100 quadrados abertos de malha de nylon (FREITAS et al., 2002). Para cada covariável em cada ponto de micro-habitat foram contados os números de quadrados com mais que 50% de obstrução visual. Quadrados com menos que 50% de área obstruída foram desconsiderados. Para as covariáveis plant, litter, rock e ground o

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dispositivo foi colocado paralelo ao solo a cerca de 1,0 m de altura. Essas variáveis, tomadas ao mesmo tempo e no mesmo ponto são complementares, sendo que a soma destas é aproximadamente 100%. A fim de medir a densidade de folhas no dossel o dispositivo foi posicionado acima da cabeça. Obstr1, obstr2 e obstr3 foram mensuradas com o dispositivo posicionado verticalmente a três alturas 0,5m, 1,0m, e 1,5m, respectivamente (FREITAS et al., 2002). O valor final de cada covariável sazonal de micro-habitat foi a média aritmética das cinco medidas expressas em porcentagem e, posteriormente, convertida em arco-seno (ZAR, 1996). Foram avaliadas as correlações de cada par de covariáveis usando Coeficiente de Correlação de Pearson com o pacote ‘polycor’ (FOX, 2010) no programa R 3.2.4 (R DEVELOPMENT CORE TEAM, 2016). Variáveis correlacionadas (r ≥ 0.7) não foram incluídas no mesmo submodelo. Uma vez que os dados foram coletados durante um longo evento de seca na região, ocasionando estações úmidas com baixa pluviosidade (APAC, 2015), nós testamos se as covariáveis sazonais de micro-habitat diferiram entre estações usando o teste-T de Student. Covariáveis de estrutura de habitat foram mensuradas uma vez durante o período úmido a fim de acessar a floração das espécies vegetais para identificação. Em cada parcela de captura espécimes foram categorizados como ‘herbáceas’, ‘arbustos’, ‘árvores’ e cactos de acordo com Rodal e colaboradores (2013). ‘Árvores’ foram definidas como dicotiledôneas com tronco apresentando ≥ 3 cm de diâmetro a altura do solo e ≥ 2 m de altura. Indivíduos menores que 1m de altura foram classificadas como estrato herbáceo, e arbustos incluíram todos indivíduos com altura entre 1-2m. Para cada árvore foram mensuradas a altura total e o diâmetro ao nível do solo (dns) (RODAL et al., 2013). Baseando se na literatura disponível e em observações durante o trabalho em campo, foram escolhidas quatro espécies vegetais como covariáveis de estrutura de habitat para serem incluídas nos modelos: umbú Spondias tuberosa (Anacardiaceae); macambira Encholirium spectabile (Bromeliaceae); caroá Neoglaziovia variegata (Bromeliaceae); e cactáceas Pilosocereus gounellei e/ou Cereus jamacaru (Cactaceae). O umbú e as duas espécies de cactos escolhidas frutificam durante o período úmido, mesmo em eventos de seca (GRIZ; MACHADO, 2001; LINS-NETO et al., 2013), provendo uma representativa quantidade de frutas que

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corresponde a maior parte de alimento vegetal disponível na Caatinga (GRIZ; MACHADO, 2001). Assim, obteve-se um total de sete covariáveis de estrutura de habitat: altura média (h), media do diâmetro no nível do solo (dns), densidade de árvores (trees), presença de umbú (umbu), presença de macambira (es), presença de caroá (nv) e presença de cactos (cactus). Todas covariáveis contínuas foram transformadas em escala logarítmica (ZAR, 1996).

3.3.4. Implementação dos modelos

Foram implementados Modelos de Captura-Recaptura Espacialmente Explícitos por maximização completa da verossimilhança (BORCHERS; EFFORD, 2008) no pacote ‘secr’ versão 2.10.2 (EFFORD, 2015) em ambiente R (R DEVELOPMENT CORE TEAM, 2016). SECR são modelos lineares generalizados mistos (Generalized Linear Mixed Models – GLMM) que incorporam explicitamente a informação espacial no processo de detecção a partir da localização das capturas e recapturas para estimar densidade e movimento (BORCHERS; EFFORD, 2008; EFFORD, 2004; EFFORD et al., 2005; ROYLE et al., 2014). Desse modo, análises SECR requerem histórias de captura com dados espaço-temporais, os quais são registrados quando um animal é detectado em uma dada localização específica num determinado tempo (EFFORD, 2004). Nos métodos de captura-recaptura não espaciais, a densidade – definida como o número estimado de indivíduos que ocupam o local amostrado – não é um parâmetro modelado, sendo, então, estimada como um proxy a partir do tamanho populacional N – o número absoluto de indivíduos (OTIS et al., 1978). Em contrapartida, o parâmetro de interesse em modelos SECR é a densidade, D, a qual é definida como a intensidade da distribuição pontual de Poisson dos centros de atividade no espaço (BORCHERS; EFFORD, 2008; EFFORD, 2004; EFFORD et al., 2005; ROYLE et al., 2014). Uma vez que o objetivo aqui foi avaliar os efeitos das variáveis de habitat na densidade, a distribuição dos centros de áreas de vida em uma população foi tratada como uma distribuição de Poisson não homogênea (BORCHERS; EFFORD, 2008; EFFORD, 2015). SECR define N como o número de centros de atividade individuais em uma

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região geográfica, e é estimado a partir do parâmetro espacial D (EFFORD; FEWSTER, 2013, ROYLE et al., 2014).

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3.3.4.1. Modelos integrados

Em análises SECR dois componentes são integrados: o modelo de estado e o modelo observacional. Ambos consideram os centros de atividade, ou centros de áreas de vida, para cálculo das estimativas. No presente trabalho os termos ‘centro de área de vida’ e ‘centro de atividade’ foram usados indistintamente, seguindo o conceito de Royle e colaboradores (2014) para um ponto em uma área específica ocupado por um indivíduo em um dado tempo. O modelo observacional é o modelo de detecção espacial (EFFORD, 2004), o qual relata a probabilidade de encontros como uma função da distância entre o centro

de atividade individual si e a localização dos detectores, ou armadilhas (ROYLE; GARDNER, 2011). Este componente é uma função de detecção espaço-dependente

com dois parâmetros: i) a magnitude global da probabilidade de captura g0; e ii) a escala espacial σ, sobre a qual a probabilidade de captura declina (EFFORD, 2004). À medida que se aumenta a distância d entre o centro de área de vida X e os detectores K, a probabilidade de captura diminui. A base o modelo observacional é a localização dos detectores, os quais são operados em locais conhecidos dentro de um espaço-de- estado S durante um tempo definido. O modelo assume que o posicionamento das armadilhas é aleatório em relação a localização dos centros de atividades individuais (ROYLE et al., 2014). Adicionalmente, as características dos detectores são elementos essenciais do modelo observacional (EFFORD, 2015). Armadilhas vivas que prendem apenas um animal por vez são armadilhas de ‘captura-única’, as quais não atuam independentemente. Quando um indivíduo é capturado, a armadilha se torna inapta para capturar outro animal na mesma ocasião e ainda prende o indivíduo capturado, impedindo que este seja apanhado por outro detector até ele seja solto (EFFORD, 2015). De modo simples, é considerado que os animais ‘competem’ por armadilhas. Entretanto, porque as armadilhas do pressente estudo capturaram mais de um indivíduo em algumas ocasiões, foi usada a verossimilhança de ‘capturas-múltiplas’ para dados de ‘captura-única’ (EFFORD; BORCHERS; BYROM, 2009). Assim, usou-se a formulação da taxa de risco aditivo de competição - hazard-rate – descrita por Hayes

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e Buckland (1983). Esta função de detecção é considerada apropriada para o presente conjunto de dados (BORCHERS; EFFORD, 2008), uma vez que a abordagem baseada no risco tem se mostrado mais robusta e aparentemente mais resistente a tendências e erros de interpretações (EFFORD et al., 2013). A função hazard-rate é uma função de detecção com vetor de parâmetros θ = (g0, σ, z) dada por:

( ) = 1 exp , 푑 −푧 (1) 푔 푑 푔0 � − �− �휎� �� onde z (z > 0) é o parâmetro de configuração espacial adicional que expressa o desenho da curva da função de detecção. Entretanto, hazard-rate não é uma função indicada para todos os modelos SECR devido a sua longa cauda (EFFORD, 2015), sendo fortemente recomendado que a função de detecção seja selecionada para cada conjunto de dados após comparar adequadamente modelos ajustados com diferentes funções (EFFORD; BORCHERS; BYROM, 2009). Assim, para dada conjunto de dados foram executados ajustes dos modelos aos dados, a priori, o modelo nulo e o modelo global usando cada uma das funções hazard-rate e half-normal e comparados seus ajustes, variâncias e estimativas. A função de detecção que gerou modelos mais ajustados foi, então, selecionada. Uma história de captura a partir de um grid de K armadilhas de ‘capturas- múltiplas’ é, então, um índice de armadilhas de captura-única k, onde 0 ≤ k ≤ K representa uma captura, e k = 0 indica que não houve capturas naquela armadilha. No processo de captura, a probabilidade de um animal centrado em X ser detectado em uma armadilha k durante a ocasião t, é expressa por ( ; ), onde θ é o vetor de parâmetros do modelo observacional. O modelo observacional푔푡푘 푋 휃 para armadilhas de capturas-múltiplas responde a uma distribuição de Bernoulli (ROYLE et al., 2014):

( ; ) ~ ( ) .

(2) 푔푡푘 푋 휃 퐵푒푟푛표푢푙푙푖 푝푡푘

O espaço-de-estado é uma ‘região de integração’ finita e delimitada que deve ser estabelecida pelo modelador no momento do delineamento experimental para a

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estimativa da densidade D (ROYLE et al., 2014). O espaço-de-estado S – a ‘área amostrada’ – e a localização das histórias de captura são ambos conhecidos durante as coletas de dados. Entretanto, os centros de atividade s e o tamanho populacional N são ambos desconhecidos, sendo estes os parâmetros a estimar. Desse modo, as localizações dos centros de áreas de vida são latentes nos dados, e a partir destes são determinadas propriedades, como a densidade, apenas detectando indivíduos em armadilhas ou em pontos de observação (ROYLE et al., 2014). Assim, a intensidade de um processo de Poisson não homogêneo será D(X;ɸ), onde ɸ é o vetor de parâmetros do modelo de estado referente a localização pontual X, o qual é o vetor de coordenadas x-y do centro de atividade (EFFORD, 2011). Por combinação, detecção espacial de um dado animal ocorre consoante um modelo de distribuição com taxa D(X;ɸ)g.( X;θ) por unidade de área a (EFFORD et al., 2009). A verossimilhança máxima associada dos parâmetros de detecção θ e dos parâmetros do processo pontual ɸ (BORCHERS; EFFORD, 2008) será:

( , | , ) = ( | , ) ( | , , ), (3)

퐿onde휙 휃 ω푛 é휔 o conjunto푃푟 푛 휙 휃 de푃푟 todas휔 푛 휙 as휃 histórias de captura (ou detecção); e é o número de diferentes indivíduos detectados. 푛

3.3.4.2. Testes, ajustes e análises a priori

Devido ao esforço de captura ter diferido entre detectores, tanto por questões logísticas quanto pela falha de algumas armadilhas durante as capturas, o esforço amostral foi ajustado para cada armadilha individualmente (EFFORD et al., 2013). Em modelos de captura-recaptura para população aberta, um ajuste linear em escala logarítmica é aplicado para estimativas de sobrevivência acessando a variação de intervalos entre as amostragens (WHITE; BURNHAM, 1999). Adicionalmente, em modelos não espaciais de Delineamento Robusto de Pollock o esforço é ajustado disponibilizando, para toda a área amostrada, a variação nos intervalos entre ocasiões primárias e no número de ocasiões secundárias (POLLOCK, 1982). Assim, diferente dos modelos convencionais de captura-recaptura, modelos SECR permitem que

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variações em esforço no tempo (ocasiões) e no espaço (área amostrada) sejam ajustadas para cada detector individualmente, possibilitando aumento no rigor das análises. A não adequação do esforço amostral em modelos SECR resulta em tendências na detecção e produz padrões espúrios de densidade, uma vez que confunde as variações na densidade e de esforço devido à má especificação do modelo de detecção (EFFORD et al., 2013). A variação no esforço foi modelada como um coeficiente linear da probabilidade de detecção na escala de taxa de risco hazard- rate (EFFORD et al., 2013). Modelos SECR permitem incluir indivíduos que podem morrer como consequência do estresse da armadilha, calor, frio ou manipulação, assim, todas as mortes que ocorreram durante uma ocasião foram incluídas nas histórias de capturas (EFFORD, 2015). Teste de qualidade de ajuste de Monte-Carlo (Simple Monte-Carlo goodness-of- fit tests) para modelos SECR de maximização completa da verossimilhança foi realizado a fim de verificar a qualidade de ajuste dos dados (BORCHERS; EFFORD, 2008, ROYLE et al., 2014). A estatística deste teste foi realizada a partir de um modelo previamente ajustado para cada conjunto de dados. Nesse processo, uma distribuição é estimada simulando dados a partir do modelo original e acessa o ajuste do esforço amostral definido no modelo. Para testar a premissa de que a população estava fechada para perdas e ganhos durante cada uma das sessões de captura, foi realizado o teste de população fechada (OTIS et al., 1978). Para reduzir tendências nas estimativas de densidade, a área efetivamente amostrada, ou espaço-de-estado S, foi determinada a partir do cálculo de uma zona de amortecimento, buffer (Figura 3.4), adequada para a região de integração e da posterior construção de uma máscara de habitat (ROYLE et al., 2014). O buffer em questão define um polígono, com uma distância estimada, ao redor da grade de armadilhas a partir do modelo de detecção usando os dados dos detectores, como distância e esforço, e as histórias de captura (EFFORD, 2016). A partir do estabelecimento do buffer, uma máscara de habitat foi estabelecida por um conjunto de células com atributos do habitat (ROYLE et al., 2014). As covariáveis espaciais foram adicionadas à máscara de habitat para cada grade de armadilhas. A máscara de habitat foi inserida como argumento nos modelos de densidade. Logo, a máscara de

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habitat constitui o espaço-de-estado S, o qual inclui tanto a área onde estão estabelecidas as armadilhas quanto o buffer. A máscara de habitat foi usada para calcular medidas ad hoc do tamanho de área de vida. Estas foram calculadas a partir dos valores observados a fim de verificar a priori quanto as espécies estudadas se deslocaram durante o período estudado. A distância média observada entre sucessivas capturas, agrupada por indivíduos capturados, na ocasião j da sessão i (EFFORD, 2004) é definida como:

, , , , = 푛 푛푖−1 2 2, (4) ∑푖=1 ∑푗=1 ��푥푖 푗− 푥푖(푗+1� )+ �푦푖 푗− 푦푖 푗+1� 푛 onde푑̅ (x,y) é o vetor∑푖=1 푛 푖 de−1 localização dos detectores. é usada nos modelos

SECR para prover valores estimados de σ (EFFORD, 2004). 푑̅ A raiz da variância espacial agrupada (RPSV - Root Pooled Spatial Variance) produz uma medida de dispersão das localizações dos indivíduos que foram capturados na ocasião j da sessão i (CALHOUN; CASBY, 1958; SLADE; SWIHART, 1983). É um valor análogo ao desvio padrão de localizações sobre o centro de área de vida (EFFORD, 2016) e é definida pela formulação de Calhoun e Casby (1958) como:

, , = 푛 2 2 푛 푖 ( ) , (5) ∑푖=1 ∑푗=1��푥푖 푗− 푥�횤 � + �푦푖 푗− 푦�횤 � � 푛 푅푃푆푉 � 2 ∑푖=1 푛푖−1 que foi usada nos modelos SECR para obter valores iniciais plausíveis para estimativa da verossimilhança.

3.3.4.3. Hipóteses, Predições e Implementação dos modelos de densidade

Foram implementados dois conjuntos diferentes de modelos multi-sessão para cada espécie, em cada grade de armadilhas, a fim de verificar o efeito das variáveis espaciais na densidade. Assim, os modelos foram ajustados para responderem duas perguntas (Tabela 3.2): i) qual o efeito do habitat e da presença de espécies vegetais que possivelmente são usadas para alimentação e abrigo na densidade? e, ii) como a

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densidade responde aos efeitos das mudanças de micro-habitat no período seco e no período úmido? Assumiu-se que a probabilidade de encontro de ambas as espécies responde a uma variação temporal. Adicionalmente, admitiu-se que a probabilidade de encontro de T. laurentius será maior no solo, e de W. pyrrhorhinos será maior no estrato arbóreo. Sendo assim, sessão e estrato de captura foram inseridos como covariáveis dos parâmetros de detecção. Modelos de densidade com covariáveis de estrutura de habitat foram implementados utilizando-se todas sessões de captura (Tabela 3.2). Uma vez que as covariáveis de micro-habitat diferem entre as estações, foram implementados modelos com as covariáveis de cada estação utilizando as histórias de captura do período seco e do período úmido separadamente (Tabela 3.2). Os modelos plausíveis foram acessados usando Critério de Informação de Akaike Corrigido (AICc) para pequenas amostras, onde modelos ranqueados como mais plausíveis apresentam menor valor de AICc (BURNHAM; ANDERSON, 2002). Modelos cuja diferença entre o seu AICc e o AICc do melhor modelo foi menor que dois (ΔAICc ≤ 2) foram considerados igualmente plausíveis (BURNHAM; ANDERSON,

2004). Modelos com peso de AICc igual a zero (ωi = 0) foram desconsiderados do ranking de plausibilidade. Em caso de empate entre dois ou mais modelos, os parâmetros foram estimados usando inferência multimodal através do cálculo da média de modelos, onde as estimativas dos modelos mais plausíveis são combinadas (STANLEY; BURNHAM, 1998). Assim, as estimativas médias dos modelos para um parâmetro Θ são dadas pela equação (BURNHAM; ANDERSON 2002):

= , (6)

훩onde,� ∑ 휔se퓂퓂 refere훩�퓂 a um modelo especifico, e é o peso de um dado modelo. As variâncias퓂 médias dos modelos são휔퓂 calculadas por (BURNHAM; ANDERSON, 2004): = ( + ) , (7) 2 onde푣푎푟�훩 �� =∑ 퓂 휔푘 푣푎푟 são�훩�퓂 estimativas�훽퓂� 훽퓂 assintóticas de cada modelo plausível . 훽̂퓂 훩�퓂 − 훩� 퓂

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Para visualizar a variação da densidade no espaço S, superfícies de densidade foram modeladas a partir das estimativas de densidade dos modelos mais plausíveis. Uma superfície de densidade é uma máscara de habitat com covariáveis espaciais e dados de densidade adicionados (BORCHERS; KIDNEY, 2014) onde é possível visualizar as variações espaciais na densidade e determinar padrões de seleção de habitat.

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Tabela 3.2 – Objetivos, hipóteses, predições e modelos globais referentes ao padrão de seleção de habitat e mudanças na densidade de Trichomys laurentius (T.l.) e de Wiedomys pyrrhorhinos (W.p.) na Caatinga, Brasil, na Unidade de Conservação Federal Floresta Nacional de Negreiros testados com dados coletados entre janeiro/2014 e maio/2015. Objetivos Hipóteses Predições

Verificar possíveis padrões na H1: T.l. e W.p. respondem de Pd1: Covariáveis de estrutura de habitat serão selecionadas de acordo com o seleção do uso do habitat modo diferente as Covariáveis uso da cobertura vegetal como abrigo ou refúgio. T.l. selecionará áreas com através da Densidade (centros de estrutura de habitat em presença de macambiras. W.p. escolherá áreas com maior densidade de de atividade individuais) de escala espacial. árvores e presença de cactáceas. Thrichomys laurentius (T.l.) e de Pd2: Indivíduos selecionarão áreas com a presença de espécies vegetais Wiedomys pyrrhorhinos (W.p.) usadas para alimentação. A densidade para ambas as espécies responderá em escala espacial (estrutura de positivamente à presença de umbu, principalmente nas sessões de captura que habitat) e temporal (estação do correspondem à periodo úmido, quando as árvores estão frutificando. Em ano) combinadas. particular T.l. também selecionará áreas com caroás em todas as estações. Pd3: Variáveis fitossociológicas de estrutura de habitat, como altura média das árvores e diâmetro no nível do solo, não serão bons preditores para seleção de habitat de T.l. Em contrapartida, estas variáveis poderão ser bons preditores para seleção de habitat de W.p. que possui habito essencialmente arborícola. Pd4: Com exceção da presença de umbu, as variáveis de estrutura de habitat serão similarmente selecionadas em escala sazonal de centros de área de vida, uma vez que é esperado que estas variáveis guiem a seleção de habitat de modo similar durante as duas estações do ano. Modelo Global H1: logit(D) = + ( ) + ( ) + ( ) + ( ) + ( ) + ( ) + ( ) + ( ) +

0 1 2 3 4 5 6 7 8 Verificar se há padrões naβ H2β : ℎA seleçãoβ 푑푛푠 de habitatβ 푡푟푒푒푠 difere βPd5푢푚푏푢: No períodoβ 푒푠 úmidoβ, as푛푣 espéciesβ 푐푎푐푡푢푠 de roedoresβ 푠푒푎푠표푛 irão usar oε habitat de acordo variação Densidade de no período seco e no período com o aumento da cobertura vegetal. Em particular W.p. irá selecionar áreas Thrichomys laurentius (T.l.) e de úmido devido as mudanças nas com maior densidade de dossel e obstrução horizontal. Em contrapartida, T.l. Wiedomys pyrrhorhinos (W.p.) ‘covariáveis sazonais de micro- irá selecionar áreas com maior densidade de estrato herbáceo e obstrução no período seco e na estação habitat’ e aumento da produção horizontal a 1m do solo apenas no período úmido, evitando essas áreas na chuva separadamente. primaria entre uma estação e estação seca. outra. Pd6: No período seco indivíduos irão selecionar áreas com maior disponibilidade de zonas de abrigo, como afloramentos rochosos. Pd7: Densidade de serapilheira não será um bom preditor para verificar seleção de habitat por ambas as espécies. Pd8: Ambas as espécies irão responder negativamente a densidade de solo nu em ambas estações do ano. Modelo Global H2: logit(D) = + ( ) + ( ) + ( ) + ( ) + ( ) + ( ) + ( ) + Legenda: D – Densidade; h – altura média das arvores; dns – Diâmetro médio ao nível do solo das arvores; trees – densidade de arvores; es – 0 1 2 3 4 5 6 7 presença de macambiras;β nvβ –푝푙푎푛푡 presençaβ de 푙푖푡푡푒푟caroás; cactosβ 푟표푐푘 – presençaβ 푔푟표푢푛푑 de cactáceasβ arbóreas;푐푎푛표푝푦 seasonβ 표푏푠푡푟 – estaçãoβ do푠푒푠푠푖표푛 ano (secaε e chuva).

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3.4. RESULTADOS

Foram capturados 90 indivíduos de T. laurentius na grade de Serra dos Macacos, totalizando 189 detecções (Tabela 3.3). Nas grades de Negreiros e de Lagoa do Mato foram capturados sete e seis indivíduos dessa espécie, totalizando 10 e 14 detecções, respectivamente.

Tabela 3.3 - Número cumulativo de detecções de T. laurentius na grade de armadilhas Serra dos Macacos na Floresta Nacional de Negreiros, PE, Brasil, em cada sessão de captura durante o período estudado (janeiro/2014 a maio/2015). Ocasiões Total de Sessões 1 2 3 4 5 capturas 1 1 6 8 10 11 11 2 3 5 6 6 7 7 3 2 3 4 4 4 4 4 1 1 2 2 2 2 5 2 2 3 3 3 3 6 6 12 13 19 21 21 7 9 12 12 12 12 12 8 5 7 8 9 10 10 9 3 4 5 6 7 7 10 3 7 8 11 11 11 11 4 6 9 15 17 17 12 7 9 11 14 15 15 13 5 7 8 8 8 8 14 8 12 14 14 15 15 15 10 11 11 12 13 13 16 3 6 9 18 22 22 17 2 2 6 8 11 11

Vinte e oito indivíduos de W. pyrrhorhinos foram capturados na Serra dos Macacos, com um total de 74 detecções. Em Negreiros e na Lagoa do Mato foram capturados 36 e 29 indivíduos, sendo o total de detecções de 88 e 66, respectivamente (Tabela 3.4)

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Tabela 3.4 - Número cumulativo de detecções de W. pyrrhorhinos nas três grades de armadilhas amostradas na Floresta Nacional de Negreiros, PE, Brasil, durante o período estudado (janeiro/2014 a maio/2015).

Ocasiões Total de Grade Sessões 1 2 3 4 5 capturas Serra dos Macacos 6 3 5 5 5 6 6 7 6 7 8 8 8 8 8 2 2 3 4 5 5 9 3 5 6 6 6 6 10 4 4 4 5 6 6 11 3 4 5 7 8 8 12 3 4 5 6 6 6 13 2 5 5 5 5 5 14 3 3 3 3 3 3 15 5 5 5 6 6 6 16 4 6 6 6 6 6 17 5 6 7 8 9 9 Negreiros 8 3 8 8 9 10 10 9 7 7 9 9 9 9 10 4 7 8 9 10 10 11 2 3 5 6 7 7 12 2 6 9 9 9 9 13 4 6 8 9 9 9 14 6 6 8 10 11 11 15 0 3 6 6 6 6 16 0 3 4 6 6 6 17 6 7 8 9 11 11 Lagoa do Mato 8 0 2 3 4 4 4 9 4 4 9 9 9 9 10 6 6 8 9 10 10 11 0 1 4 5 7 7 12 0 5 5 6 7 7 13 1 2 3 6 6 6 14 4 5 5 5 5 5 15 2 4 5 5 5 5 16 0 1 2 3 3 3 17 3 4 7 9 10 10

3.4.1. Analises a priori

3.4.1.1. Covariáveis espaciais

Houve forte correlação positiva entre as covariáveis sazonais de micro-habitat obstrução foliar a 0,5 m e estrato herbáceo (Corr= 0,83±0,02; p<0,001); e entre obstrução foliar a 1,5 m e dossel (Corr= 0,69±0,03; p< 0,001). Observando a matriz de correlação (Figura 3.5) foram selecionadas as seguintes covariáveis sazonais de micro-habitat para análise consecutiva: densidade de estrato herbáceo, densidade

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de serapilheira, densidade de rocha, densidade de folhas no dossel e obstrução foliar horizontal a 1,0 m do solo. Todas as covariáveis sazonais de micro-habitat diferiram significativamente entre as estações seca e chuvosa (Figura 3.6). Os resultados das covariáveis de estrutura de habitat são apresentados na Tabela 3.5, na qual se observa que a grade da Serra dos Macacos apresentou árvores maiores e maior quantidade de umbu do que as demais áreas amostradas.

Tabela 3.5 – Descrição das covariáveis de estrutura de habitat na área de estudo Floresta Nacional de Negreiros, Brasil, entre janeiro/2014 e maio/2015). Grade Trees (SE) h (SE) dns (SE) Umbu Macambiras Caroás Cactos 4.6 11.2 SM 30.8 (±1.50) 4 8 20 11 (±1.30) (±1.80) 3.8 8.8 NE 39.1 (±1.42) 2 3 18 20 (±0.13) (±1.85) 3.9 8.3 LG 34.5 (±1.59) 2 0 46 31 (±0.10) (±0.24) Legenda - SM = Serra dos Macacos; NE = Negreiros; LG = Lagoa do Mato; SE = erro padrão. Trees = quantidade média de árvores por 10m2; h = altura média; dns = média do diâmetro a altura do solo; umbu, macambiras, caroás e cactos estão expressos por número de pontos de amostragem com presença dessas covariáveis.

3.4.1.2. Testes a priori

Os resultados dos testes e estatísticas a priori de modelos de captura- recaptura espacialmente explícitos para ambas as espécies nas três grades de amostragem estão apresentados na Tabela 3.6. Os testes de qualidade de ajuste de Monte-Carlo foram realizados com 2000 simulações. Eles indicaram que ambos os conjuntos de dados de Thrichomys laurentius e Wiedomys pyrrhorhinos para a grade de armadilhas Serra dos Macacos possuem bom ajuste. Entretanto, sessões que apresentaram falta de ajuste por possuírem até duas detecções foram excluídas das análises. Os dados coletados nas grades Lagoa do Mato e Negreiros não mostraram bom ajuste para o conjunto de dados de T. laurentius. Com base nestes resultados, nós analisamos apenas o conjunto de dados da grade de Serra dos Macacos para a espécie. Os conjuntos de dados de W. pyrrhorhinos mostraram bom ajuste para todas as grades de armadilhas. Contudo, modelos ajustados com dados das grades de Negreiros e Lagoa do Mato geraram parâmetros não estimáveis, com elevados

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valores de erro padrão. Assim ambas as grades de Lagoa do Mato e de Negreiros foram excluídas das análises e a partir daqui todos os resultados se referem a grade de Serra dos Macacos.

Figura 3.5 - Matriz de correlação de Pearson entre covariáveis sazonais de micro-habitat mensuradas na área de estudo, Floresta Nacional de Negreiros, PE, Brasil, entre janeiro de 2014 e maio de 2015

Legenda - Números mostram valores do coeficiente de correlação para cada par de variáveis. Valores próximos de um indicam forte correlação. GROUND: solo nu; CANOPY: folhas no dossel; OBSTR3: obstrução foliar a 1,5 m do solo; OBSTR2: obstrução foliar a 1,0m do solo; OBSTR1: obstrução foliar horizontal a 0,5m do solo; PLANT: estrato herbáceo; ROCK: rocha e/ou afloramentos rochosos; LITTER: serapilheira.

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Figura 3.6 - Covariáveis sazonais de micro-habitat no período seco e no período úmido mensuradas em três grades de armadilhas na Floresta Nacional de Negreiros, PE, Brasil, no período úmido entre os meses de janeiro e maio de 2015

(a) (b)

(c) Legenda - (a) Serra dos Macacos; (b) Lagoa do Mato; (c) Negreiros Valores das variáveis escalonadas em arco-seno. PLANT: densidade de estrato herbáceo; LITTER: densidade de serapilheira; ROCK: densidade de rocha e/ou afloramento rochoso; GROUND: porcentagem de solo nu; CANOPY: densidade de folhas no dossel; OBSTR2: obstrução foliar horizontal a 1.0m do solo; Resultados do test-t de Student para as covariáveis sazonais de micro-habitat entre as estações seca e úmida: PLANT: t = -3.3238, df = 294.94, p-value = 0.001); LITTER: t = 6.5561, df = 296.57, p-value < 0.001; ROCK: t = 2.5628, df = 291.17, p-value = 0.010; CANOPY: t = -12.358, df = 176.27, p-value < 0.001; OBSTR2: t = -10.719, df = 297.76, p- value < 0.001; GROUND: t = -9.0084, df = 290.79, p-value < 0.001.

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Indivíduos de T. laurentius apresentaram em média 21 m de distância entre capturas consecutivas (d), tanto no período seco quanto no período úmido. Contudo, observa-se que no ápice� do período seco – sessão 8, mês de agosto/2014 – os indivíduos capturados apresentaram a maior distância entre capturas, cerca de 43 m. Por isso, apesar da similaridade das médias de d para essa espécie nas duas estações do ano, o buffer calculado para a hipótese 1 �foi de 60 m. O buffer calculado para T. laurentius diferiu entre as estações, no período úmido foi de 60 m e no período seco de 70 m, perfazendo uma área amostrada, ou espaço-de-estado S, de 5,7 ha no período úmido e de 6,6 ha na estação seca. A distância média entre localizações de capturas consecutivas (d) de W. pyrrhorhinos na grade de Serra dos Macacos foi 34 m, atingindo valor máximo� no período úmido ( d = 76 m) e mínimo no período seco ( d = 6,66 m). O valor do buffer para esta espécie� foi de 100 m, com área amostrada� de 9,8 ha, havendo grande variação desse valor na estação seca, com 80 m (S = 7,5 ha), e no período úmido, com 100 m (S = 9,8 ha). Modelos com função de detecção hazard-rate não apresentaram convergência numérica, gerando estimativas com altos valores de erro padrão e variâncias não calculadas. Assim, assumiu-se a função de detecção halfnormal para todos os modelos ajustados.

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Tabela 3.6 – Resultados dos testes e estatísticas a priori de modelos de captura- recaptura espacialmente explícitos; valores p de testes de qualidade de ajuste de Monte-Carlo (GOF); teste de população fechada (closure test); distância entre localizações de capturas consecutivas ( ) e raiz da variância espacial agrupada (RPSV) de janeiro/2014 a maio/2015 na Floresta Nacional de Negreiros, PE, Brasil. 퐝� Estação do p-valor do Closure test Espécie Grade Sessão RPSV ano GOF (p-valor) Thrichomys SM 1 Úmida 0.38 -0.34 (0.36) 30.83풅� 15.91 laurentius 2 Úmida 0.20 0.29 (0.62) 14.71 8.98 3 Úmida 0.11 1.15 (0.88) 23.33 14.71 4 Úmida 0.99 NA NA NA 5 Seca 0.45 -1.00 (0.16) 0.00 0.00 6 Seca 0.61 1.72 (0.95) 29.73 21.54 7 Seca 0.12 -2.01 (0.02) 22.37 15.27 8 Seca 0.11 0.81 (0.80) 42.95 24.94 9 Seca 0.90 0.00 (0.50) 0.00 0.00 10 Seca 0.84 0.44 (0.69) 25.89 18.26 11 Seca 0.58 -1.29 (0.09) 32.67 20.02 12 Seca 0.14 2.19 (0.98) 19.71 12.13 13 Úmida 0.93 -1.00 (0.59) 0.00 0.00 14 Úmida 0.92 -0.79 (0.21) 27.75 21.86 15 Úmida 0.17 2.02 (0.98) 34.71 17.68 16 Úmida 0.96 0.00 (0.50) 20.00 14.14 17 Seca 0.96 1.00 (0.84) 20.00 10.00 NE 3 Seca NA NA NA NA 9 Seca NA 0.00 (0.50) 28.28 14.14 11 Seca NA NA NA NA 12 Seca NA 0.00 (0.50) 44.72 22.36 13 Úmida NA 0.00 (0.50) 44.72 22.36 17 Seca NA NA NA NA LG 8 Seca NA 0.00 (0.50) 80.00 40.00 9 Seca NA -1.00 (0.16) 44.72 22.36 10 Seca NA 1.00 (0.84) 20.00 10.00 11 Seca NA NA NA NA 12 Seca NA 1.00 (0.84) 20.00 10.00 13 Úmida NA NA NA NA Wiedomys SM 6 Seca 0.27 0.00 (0.50) 24.22 20.81 pyrrhorhinos 7 Seca 0.50 -2.51 (0.005) 29.59 18.26 8 Seca 0.90 0.00 (0.50) 22.30 16.73 9 Seca 0.18 -0.08 (046) 6.66 6.66 10 Seca 0.63 0.34 (0.63) 36.14 27.73 11 Seca 0.90 0.34 (0.63) 38.52 24.15 12 Seca 0.90 0.00 (0.50) 24.08 25.81 13 Úmida 1.00 -0.79 (0.21) 26.66 15.98 14 Úmida 0.45 -1.41 (0.07) 20.00 10.00 15 Úmida 0.27 0.00 (0.50) 41.38 23.09 16 Úmida 0.90 0.00 (0.50) 76.42 47.34 17 Seca 0.72 0.08 (0.53) 67.01 35.47 NE 8 Seca 0.90 0.50 (0.69) 48.90 33.63 9 Seca 0.27 -0.11 (0.45) 37.85 25.28 10 Seca 0.68 1.29 (0.90) 15.60 12.24 11 Seca 0.63 -1.91 (0.02) 44.07 25.44 12 Seca 0.54 -0.42 (0.33) 35.42 21.38 13 Úmida 0.54 1.67 (0.95) 36.58 20.81 14 Úmida 0.72 -1.43 (0.07) 25.75 15.11 15 Úmida NA NA NA NA 16 Úmida 1.00 0.71 (0.76) 30.00 15.81

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17 Seca 0.68 0.19 (0.57) 42.66 25.65 LG 8 Seca 0.86 -1.00 (0.16) 28.28 14.14 9 Seca 0.50 1.67 (0.95) 53.31 30.82 10 Seca 0.54 1.03 (0.84) 25.59 17.88 11 Seca 0.36 -1.00 (0.15) 57.07 31.62 12 Seca 0.09 0.50 (0.69) 53.02 35.35 13 Úmida 0.72 -1.74 (0.04) 38.62 22.87 14 Úmida 0.32 -0.79 (0.21) 6.66 5.77 15 Úmida NA NA NA NA 16 Úmida 0.63 -1.00 (0.15) 44.72 22.36 17 Seca 0.63 0.00 (0.50) 42.36 21.21 Legenda - NA - indicam os valores não computados nos testes por falta de número amostral ou de ajuste; SM = Serra dos Macacos; NE = Negreiros; LG = Lagoa do Mato.

3.4.5. Seleção dos modelos e estimativas dos parâmetros

Os modelos mais plausíveis para as duas hipóteses modeladas (ver Tabela 3.2) para ambas as espécies estudadas são apresentados na Tabela 3.7. O modelo mais plausível para Thrichomys laurentius com as covariáveis de estrutura de habitat –hipótese 1– indica que a densidade é relacionada espacialmente com quantidade de árvores, diâmetro de tronco, e presença de macambiras, havendo efeito temporal aditivo das sessões de captura. O conjunto de modelos plausíveis com covariáveis sazonais de micro-habitat –hipótese 2– indica efeito da presença de rochas e estrato herbáceo na densidade de T. laurentius nas duas estações do ano. Modelos plausíveis da hipótese 1 para Wiedomys pyrrhorhinos (Tabela 3.7) indicam que a densidade sofre efeito da presença de cactáceas, presença de umbuzeiro, e do tamanho (dns) e da densidade das árvores. Já para a hipótese 2 os modelos plausíveis mostram efeito da densidade de rochas e/ou afloramentos rochosos e do estrato herbáceo, em ambas as estações do ano. Contudo, durante o período úmido a densidade de W. pyrrhorhinos sofre efeito da covariável obstrução foliar a 1,0m do chão.

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Tabela 3.7 – Seleção de modelos de captura-recaptura espacialmente explícitos de Thrichomys laurentius e Wiedomys pyrrhorhinos, coletados na Floresta Nacional de Negreiros, PE, Brasil, entre janeiro/2014 e maio/2015. Espécie / D g0 σ npar AICc ΔAICc ω Hipóteses i Thrichomys laurentius H1 Ss / trees / dns / es Ss / estrato cte 9 2534,25 0,00 0,56 Ss / trees / dns / umbu / es Ss / estrato cte 10 2536,38 2,13 0,19 cte cte cte 3 2858,52 324,27 0,00 plant / rock estrato Ss 7 1066,61 0,00 0,07 H2 - úmido plant / rock estrato cte 6 1067,18 0,57 0,06 plant / canopy estrato Ss 7 1067,29 0,68 0,05 plant / rock / canopy estrato Ss 8 1067,50 0,89 0,05 plant / obstr2 estrato Ss 7 1067,60 0,99 0,05 plant / rock / obstr2 estrato Ss 8 1067,88 1,27 0,04 rock / obstr2 estrato Ss 7 1067,95 1,33 0,04 plant Ss / estrato Ss 7 1067,95 1,34 0,04 plant / rock / canopy estrato cte 7 1068,02 1,40 0,04 plant /obstr2 / canopy estrato Ss 8 1068,26 1,65 0,03 plant estrato Ss 6 1068,31 1,69 0,03 plant / obstr2 / canopy Ss / estrato Ss 9 1068,40 1,79 0,03 plant / rock / canopy Ss / estrato Ss 9 1068,48 1,86 0,03 plant / rock / obstr2 estrato cte 7 1068,52 1,91 0,03 plant / canopy estrato cte 6 1068,62 2,01 0,03 plant / rock / obstr2 Ss / estrato Ss 9 1068,77 2,15 0,03 cte cte cte 3 1144,91 78,30 0,00 plant / rock / obstr2 estrato cte 7 1478,94 0 0,46 H2 - seco plant / rock estrato cte 6 1479,96 1,03 0,27 plant / rock Ss / estrato cte 7 1482,16 3,22 0,09 cte cte cte 3 1840,59 361,65 0,00 Wiedomys pyrrhorhinos H1 cactos Ss /estrato Ss 7 1467,11 0,00 0,25 Ss / cactos Ss /estrato Ss 8 1468,20 1,09 0,15 dns / cactos Ss /estrato Ss 8 1468,94 1,83 0,10 umbu / cactos Ss /estrato Ss 8 1468,99 1,88 0,10 trees / cactos Ss /estrato Ss 8 1469,38 2,26 0,08 cte cte cte 3 1614,67 147,56 0,00 H2 - úmido rock Ss /estrato Ss 7 528,98 0,00 0,48 rock / obstr2 Ss /estrato Ss 8 530,98 1,99 0,18 plant Ss /estrato Ss 7 532,88 3,89 0,07 cte cte cte 3 584,60 55,61 0,00 H2 - seco rock estrato Ss 6 1140,02 0,00 0,35 plant / rock estrato Ss 7 1141,55 1,53 0,16 rock Ss Ss 7 1142,44 2,41 0,10 cte cte cte 3 1247,63 107,61 0,00 Legenda - Ss: sessão de captura; cte: modelos sem covariável; plant: densidade de estrato herbáceo; canopy: densidade de folhas no dossel; obstr2: obstrução foliar a 1,0m do solo; trees: densidade de árvores; dns: diâmetro no nível do solo; D: densidade; g0: probabilidade de detecção; σ: distância de detecção; npar: número de parâmetros; AICc: Critério de Informação de Akaike corrigido para pequenas amostras; ΔAICc: diferença entre o valor de AICc do primeiro melhor modelo; ωi: peso de AICc. 143

Observa-se que as maiores probabilidades de detecção de ambas as espécies se concentraram em áreas específicas da grade de armadilharem (Figura 3.7). A probabilidade de detecção de Thrichomys laurentius variou entre 0,006 (±0,002) e 0,002 (± 0,001), de forma decrescente com as sessões de captura, com maior probabilidade de captura no período seco e no primeiro mês do período úmido (Tabela 3.8). Em contrapartida, a probabilidade de detecção foi menor para Wiedomys pyrrhorhinos, variando de 0,0002 (±0,0001) no período úmido à 0,001 (±0,0004) na estação seca. A probabilidade de detecção de ambas as espécies sofre efeito negativo do estrato no qual as armadilhas estão instaladas, sendo que T. laurentius tem maior probabilidade de ser capturado quando estas estão no chão, e W. pyrrhorhinos é mais provável de ser capturado nas árvores. Apenas 11, do total de 189 capturas de T. laurentius, ocorreram em estrato arbóreo (≥ 1,5m), sendo nove delas nas sessões do período úmido e apenas duas em junho de 2014, durante estação seca. Do total de 167 capturas de W. pyrrhorhinos 12 aconteceram nas armadilhas instaladas no chão, com onze ocorrendo na estação seca.

Figura 3.7 - Probabilidade de detecção de Thrichomys laurentius (a) e Wiedomys pyrrhorhinos (b) na Floresta Nacional de Negreiros, PE, Brasil, entre janeiro/2014 a maio/2015.

(a) (b) Legenda – (a) probabilidade de detecção (g0) < 0,001, deslocamento entre o centro de atividade e o detector (σ) = 21m; (b) g0 < 0.0001, σ = 25m; buffer é delimitação da área efetivamente amostrada ou espaço-de-estado; traps indica a posição das estações de captura com duas armadilhas cada;

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Indivíduos de Thrichomys laurentius se deslocaram em média 21 m no espaço amostral estudado. Contudo, esse valor variou entre 15,46 m (± 2,63) e 21,91 m (± 5,30) no período úmido e se manteve constante durante o período seco (σ = 22,1 ± 1,8). Com média de deslocamento igual a 25 m, a espécie Wiedomys pyrrhorhinos realiza maiores locomoções, quando comparado com T. laurentius, e variando muito de uma estação para outra. O valor mínimo de sigma para W. pyrrhorhinos foi igual a 19,18 m (± 2,52) no período seco e máximo de 57,42 m (±16,18) no final do período úmido. A densidade estimada de Thrichomys laurentius indica uma tendência de acréscimo durante as sessões de captura, variando de 4 (± 0,86) a 16 (± 3,41) centros de atividade por hectare, perfazendo um total de 23 a 91 centros de atividade na área amostrada (Tabela 3.8). Porém, ao modelar apenas o conjunto de dados da estação seca, observa-se um déficit de densidade nessa estação (D < 1 c.a./ha). Observou-se sobreposição de pelo menos dez centros de atividades individuais dessa espécie em ambas as estações do ano (Figura 3.8).

Figura 3.8 - Áreas de vida e centros de atividades de Thrichomys laurentius na Floresta Nacional de Negreiros durante período de janeiro/2014 a maio/2015

Legenda – D.sum: soma da densidade por parcela de captura; buffer é delimitação da área efetivamente amostrada, traps indica a posição das estacoes de captura com duas armadilhas cada; Activity centers: centros de atividades individuais; Home ranges: delimitação das áreas de vida, curvas mais distantes dos centros de atividades indicam que a distância na qual os indivíduos de afastaram de seus centros.

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Wiedomys pyrrhorhinos apresentou menor densidade estimada quando comparada a de T. laurentius, variando de 0,81 (± 0,27) a 0,92 (± 0,30) centros de atividade individuais por hectare, e totalizando cerca de oito a nove centros de atividades na área amostrada. Ao contrário do encontrado para T. laurentius, a densidade de W. pyrrhorhinos é maior no período seco (D = 1,92 ± 0,34) do que no período úmido (D = 0,92 ± 0,33), produzindo, respectivamente, um total de 14 e nove centros de atividades individuais para cada uma das estações do ano. Ao analisar as superfícies de densidade, observou-se uma tendência de sobreposição dos centros de atividade para essa espécie, principalmente durante o período úmido, quando o tamanho da área de vida diminui consideravelmente (Figura 3.9).

Figura 3.9 - Áreas de vida e centros de atividades de Wiedomys pyrrhorhinos na Floresta Nacional de Negreiros durante período de janeiro/2014 a maio/2015

(a) (b) (c)

Legenda – (a) Centros de atividades estimados durante toda a amostragem. (b) centros de atividades estimados durante período úmido. (c) centros de atividades estimados durante estação seca. D.sum: soma da densidade por parcela de captura; buffer é delimitação da área efetivamente amostrada, traps indica a posição das estacoes de captura com duas armadilhas cada; Activity centers: centros de atividades individuais; Home ranges: delimitação das áreas de vida, curvas mais distantes dos centros de atividades indicam que a distância na qual os indivíduos de afastaram de seus centros.

Valores de densidade de Thrichomys laurentius sofrem efeito negativo da presença de árvores (β= -16,85 ± 2,68), diâmetro a altura do solo (β= -7,46 ± 2,20) e presença de macambiras (β= -10,84 ± 2,67). Um dos modelos ajustados com dados do período úmido mostrou efeito negativo do dossel (β= -1,91 ± 1,21) sobre a

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densidade. Os centros de atividades individuais de T. laurentius estão distribuídos em áreas com mais estrato herbáceo e rocha, e menos obstrução horizontal a 1,0 m, nas duas estações do ano (Figura 3.10). A densidade dessa espécie de W. pyrrhorhinos responde positivamente a presença de cactáceas (β = 1,36 ± 0,37) e de umbuzeiros (β = 0,77 ± 0,81) e negativamente ao diâmetro das árvores (β = -0,98 ± 1,25). A presença de rochas e/ou afloramentos rochosos também possui efeito positivo sobre a densidade de W. pyrrhorhinos tanto no período seco (β = 4,54 ± 1,71) quanto no período úmido (β = 6,82 ± 3,23). Porém a densidade dessa espécie sofre efeito negativo da obstrução foliar durante o período úmido (β = -10,24 ± 6,88) e positivo do estrato herbáceo durante o período seco (β = 1,41 ± 1,44) (Figura 3.11).

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Tabela 3.8 – Estimativas dos parâmetros por verossimilhança máxima (Maximum likelihood estimates – MLEs) e erros padrão (standard error – SE) para conjunto de dados de Thrichomys laurentius e Wiedomys pyrrhorhinos na Floresta Nacional de Negreiros, Brasil, de janeiro/2014 a maio/2015. Período do Estimativas e erros padrão Hipótese Sessão ano D (SE) g0 (SE) σ (SE) Thrichomys laurentius H1 1 Úmido 3,99 (0,86) 0,005 (0,001) 20,09 (1,27) 2 Úmido 4,36 (0,87) 0,005 (0,001) 20,09 (1,27) 3 Úmido 4,76 (0,88) 0,005 (0,001) 20,09 (1,27) 5 Seco 5,67 (0,92) 0,004 (0,001) 20,09 (1,27) 6 Seco 6,18 (0,94) 0,004 (0,001) 20,09 (1,27) 7 Seco 6,75 (0,98) 0,004 (0,001) 20,09 (1,27) 8 Seco 7,36 (1,03) 0,003 (0,001) 20,09 (1,27) 9 Seco 8,03 (1,11) 0,003 (0,001) 20,09 (1,27) 10 Seco 8,77 (1,22) 0,003 (0,001) 20,09 (1,27) 11 Seco 9,56 (1,37) 0,002 (0,001) 20,09 (1,27) 12 Seco 10,44 (1,57) 0,002 (0,001) 20,09 (1,27) 13 Úmido 11,39 (1,81) 0,002 (0,001) 20,09 (1,27) 14 Úmido 12,42 (2,11) 0,002 (0,001) 20,09 (1,27) 15 Úmido 13,56 (2,47) 0,002 (0,001) 20,09 (1,27) 16 Úmido 14,80 (2,90) 0,002 (0,001) 20,09 (1,27) 17 Seco 16,15 (3,41) 0,002 (0,001) 20,09 (1,27) H2 – úmido 1 Úmido 4,44 (1,55) 0,006 (0,002) 15,46 (2,63) 2 Úmido 4,44 (1,55) 0,006 (0,002) 16,25 (2,28) 3 Úmido 4,44 (1,55) 0,006 (0,002) 17,08 (2,08) 13 Úmido 4,44 (1,55) 0,005 (0,002) 18,87 (2,58) 14 Úmido 4,44 (1,55) 0,005 (0,002) 19,83 (3,28) 15 Úmido 4,44 (1,55) 0,005 (0,002) 20,84 (4,20) 16 Úmido 4,44 (1,55) 0,005 (0,002) 21,91 (5,30) H2 – seca 5-12; 17 Seco 0,71 (2,88) 0,006 (0,001) 22,10 (1,83) Wiedomys pyrrhorhinos H1 6 Seco 0,92 (0,30) 0,001 (0,0004) 19,18 (2,52) 7 Seco 0,91 (0,29) 0,001 (0,0004) 20,62 (2,41) 8 Seco 0,90 (0,27) 0,001 (0,0004) 22,17 (2,30) 9 Seco 0,89 (0,26) 0,001 (0,0004) 23,84 (2,24) 10 Seco 0,88 (0,25) 0,001 (0,0004) 25,63 (2,24) 11 Seco 0,87 (0,25) 0,0006 (0,0001) 27,55 (2,37) 12 Seco 0,86 (0,25) 0,0005 (0,0001) 29,62 (2,64) 13 Úmido 0,85 (0,25) 0,0004 (0,0001) 31,85 (3,07) 14 Úmido 0,85 (0,25) 0,0003 (0,0001) 34,24 (3,68) 15 Úmido 0,84 (0,25) 0,0003 (0,0001) 36,81 (4,45) 16 Úmido 0,82 (0,26) 0,0003 (0,0001) 39,58 (5,39) 17 Seco 0,81 (0,27) 0,0002 (0,0001) 42,55 (6,50) H2 – úmido 13 Úmido 0,92 (0,33) 0,0005 (0,0003) 29,13 (5,12) 14 Úmido 0,92 (0,33) 0,0004 (0,0002) 36,52 (7,12) 15 Úmido 0,92 (0,33) 0,0003 (0,0001) 45,79 (10,64) 16 Úmido 0,92 (0,33) 0,0002 (0,0001) 57,42 (16,18) H2 - seca 6 Seco 1,92 (0,34) 0,001 (0,0004) 20,16 (2,53) 7 Seco 1,92 (0,34) 0,001 (0,0004) 21,65 (2,37) 8 Seco 1,92 (0,34) 0,001 (0,0004) 23,26 (2,26) 9 Seco 1,92 (0,34) 0,001 (0,0004) 24,98 (2,25) 10 Seco 1,92 (0,34) 0,001 (0,0004) 26,83 (2,41) 11 Seco 1,92 (0,34) 0,001 (0,0004) 28,82 (2,77) 12 Seco 1,92 (0,34) 0,001 (0,0004) 30,96 (3,34) 17 Seco 1,92 (0,34) 0,001 (0,0004) 33,25 (4,11) Legenda - D: densidade; g0: probabilidade de detecção; σ: deslocamento entre o centro de atividade e o detector; SE: erro padrão.

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Figura 3.10 - Superfícies de Densidade com covariáveis sazonais de micro-habitat indicando a localização dos centros de atividades e as histórias de capturas de Thrichomys laurentius no período seco e no período úmido na Floresta Nacional de Negreiros, Brasil, de janeiro/2014 a maio/2015. Período seco (buffer = 70 m) Periodo úmido (buffer = 60 m) (a) (b)

(c) (d)

(e) (f)

Legenda - Valores das covariáveis estão escalonados em arco-seno. plant: densidade de estrato herbáceo; canopy: densidade de folhas no dossel; obstr2: obstrução foliar a 1.0m do solo; rock: densidade de rochas e/ou afloramentos rochosos; buffer: delimitação da área efetivamente amostrada, traps: indica a posição das estacoes de captura; Activity centers: centros de atividades individuais; Captures: capturas individuais por ocasião amostrada.

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Figura 3.11 - Superfícies de Densidade com covariáveis sazonais de micro-habitat indicando a localização dos centros de atividades e as histórias de capturas de Wiedomys pyrrhorhinos no período seco e no período úmido na Floresta Nacional de Negreiros, Brasil, de janeiro/2014 a maio/2015.

Período seco (buffer = 80 m) Periodo úmido (buffer = 100 m)

(a) (b)

(c) (d)

Legenda - Valores das covariáveis estão escalonados em arco-seno. plant: densidade de estrato herbáceo; obstr2: obstrução foliar a 1.0m do solo; rock: densidade de rochas e/ou afloramentos rochosos; buffer: delimitação da área efetivamente amostrada, traps: indica a posição das estacoes de captura; Activity centers: centros de atividades individuais; Captures: capturas individuais por ocasião amostrada.

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3.5. DISCUSSÃO

Pequenos mamíferos que habitam regiões áridas e semiáridas lidam com déficit de recursos durante períodos de seca (RANDALL, 1993). Durante o período seco, pequenos roedores tendem a gastar mais tempo e energia buscando alimento do que nas estações de maior abundância de recursos. Isso pode refletir na redução da densidade populacional, devido ao aumento das taxas de mortalidade, tanto através da exposição prolongada aos predadores, quanto pelo aumento de competição inter- e intraespecíficas (KELT, 2011; LIMA et al., 2008). A organização e o espaçamento entre áreas de vida individuais de alguns roedores tendem a mitigar esses efeitos, principalmente em espécies gregárias, aumentando o valor adaptativo pela redução dos custos causados tanto pelo encontro de coespecíficos quanto reduzindo as chances de competição com outras espécies (DOCKERY; REISS, 1999). Assim, algumas espécies de pequenos roedores em ambientes semiáridos adotam estratégias mais sedentárias e sociais para ocupação do habitat, tais como ocupação de refúgios microclimáticos e alimentares mais favoráveis em grupos com seus coespecíficos (MILSTEAD et al., 2007; PAVEY et al., 2014). Outras espécies, entretanto, parecem se mover mais pelo ambiente, mudando seus abrigos com coespecíficos e ocupando áreas diferentes de acordo com as alterações na disponibilidade de alimento (MILSTEAD et al., 2007; PAVEY et al., 2014). Durante eventos de seca a densidade populacional dos roedores pode diminuir drasticamente, tanto em consequência dos fatores denso-dependentes quanto por fatores exógenos (DICKMAN et al., 1999; KELT et al., 2013; MURÚA; GONZÁLEZ, 1982; SHENBROT et al., 2010). Populações de espécies de roedores no deserto australiano, podem persistir por meses, ou mesmo anos, em baixas densidades DICKMAN et al., 1999; DICKMAN et al., 2010). Esse padrão foi observado em nosso estudo para Thrichomys laurentius, que reduziu drasticamente a densidade populacional durante o período seco. Ao contrário do esperado, porém, Wiedomys pyrrhorhinus apresentou maiores valores de densidade durante o período seco. Sobral e Oliveira (2014), em estudo com exemplares de museu coletados durante o projeto do Serviço Nacional da Peste, constataram que esta espécie atinge picos populacionais entre quatro e seis meses após o pico das chuvas (setembro – novembro), ou seja, durante o período seco. 151

Logo após as chuvas, roedores que vivem em ambientes áridos e semiáridos podem reduzem o movimento e se tornam mais sedentários, quando passam a compartilhar os abrigos por mais tempo com os seus coespecíficos (DICKMAN et al., 2010). Essas mudanças no movimento e na organização social perduram ao longo dos períodos de boom populacional e prevalecem mesmo quando a população atinge baixos níveis (DICKMAN et al., 2010). Nossos resultados não nos permitem inferir se indivíduos de Thrichomys laurentius se movimentam entre diferentes micro- hábitats durante a seca. Contudo, a natureza sedentária dessa espécie, a aparente relutância de outras espécies desse gênero em realizar longos movimentos de dispersão (ALMEIDA; FREITAS; TALAMONI, 2013) e a sobreposição de centros de atividades, nos faz acreditar que deslocamentos maiores não ocorram. Porém, para W. pyrrhorhinos, os maiores valores de deslocamentos e a mudança na posição dos centros de atividade sugerem que esta espécie muda seus ninhos para refúgios que possam prover condições microclimáticas e alimentares mais adequadas para suas necessidades durante a estação seca, mostrando tratar-se de espécie mais ativa. O efeito negativo da quantidade de árvores e do tamanho destas sobre a densidade populacional de Thrichomys laurentius pode ser explicado através do resultado dos modelos probabilísticos com as covariáveis sazonais de micro-habitat, uma vez que esta espécie ocupou principalmente uma zona da grade de armadilhas com mais afloramentos rochosos, mais estrato herbáceo e menos árvores. Já para W. pyrrhorhinos o efeito negativo do diâmetro das árvores pode estar relacionado a facilidade de deslocamento e movimentação desta espécie em árvores mais finas. Sabe-se que há uma alta correlação positiva entre o tamanho das patas dianteiras e traseiras com o diâmetro dos galhos em espécies de mamíferos escansoriais e arborícolas (CARTMILL, 1974; MENDEL, 1981; PIERRE, 1999). Assim, uma vez que W. pyrrhorhinos apresenta patas pequenas, a tendência seria a escolha de micro hábitats com árvores com diâmetros menores a fim de favorecer o deslocamento no estrato arbóreo. Num primeiro momento pequenos mamíferos aparentam responder não apenas ao aumento de um recurso alimentar particular no ambiente ou a conectividade de habitats, mas também ao incremento na qualidade dos recursos (DELCIELLOS et al., 2015; DICKMAN et al., 2011). Dickman e colaboradores (2011) também observaram que as espécies estudadas por eles não usaram de modo mais

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intensivo as áreas mais arborizadas. A perda de folhas no dossel da vegetação de caatinga durante o período seco aumenta os níveis de insolação que chegam ao solo, fazendo com que a temperatura embaixo das copas não diminua (GERHARD, 1996). Assim, zonas com abrigos rochosos podem oferecer mais qualidade microclimática para Thrichomys laurentius e Wiedomys pyrrhorhinos do que áreas com mais densidade de árvores. Outras espécies do gênero Thrichomys são comumente associadas a afloramentos rochosos. No estudo de Freitas, Rocha e Simões-Lopes (2005), com comunidade de pequenos mamíferos em cinco fitofisionomias de caatinga stricto sensu, a densidade de Thrichomys apereoides foi fortemente associada as fitofisionomias com afloramentos rochosos denominados de “lageiros”. Pereira e Geise (2008) também verificaram que indivíduos de Thrichomys inermis na Chapada Diamantina, na Bahia, ocorrem nesse tipo de formação. Apesar de não haver dados na literatura que que corroborem o uso de afloramentos rochosos por espécies do gênero Wiedomys, observações em campo de ninhos desta espécie em buracos na rocha a 5 metros de altura e de indivíduos escalando afloramentos, podemos sugerir que as regiões mais altas dos afloramentos rochosos podem ser usadas por W. pyrrhorhinos como abrigo. A ocupação dessas fisionomias rochosas pode ser explicada pelas adaptações comportamentais que algumas espécies de regiões áridas possuem a fim de usar as condições microclimáticas favoráveis dos abrigos e evitar as condições extremas do exterior (RANDALL, 1993). Para pequenos roedores terrestres que vivem em ambientes áridos, essas tocas são criticamente importantes para a manutenção da estrutura social e para a proteção contra a condições extremas da superfície do solo (DICKMAN et al., 2010). Ademais, o gasto energético pode ser menor ao usar as raízes e os buracos já prontos na rocha como abrigos, do que escavar em solo arenoso compacto e com rocha matriz próxima (DICKMAN et al., 2010). A densidade de W. pyrrhorhinos responde positivamente a presença de umbu e de cactáceas. O umbu prove frutos suculentos e ricos em açúcares durante o período úmido, que perduram até início do período seco, durante pelo menos cinco meses. Já as cactáceas são usadas como recurso de abrigo. Bocchiglieri, Campos e Reis (2012) registraram ninhos com individuos de W. pyrrhorhinos em Pilosocereus gounellei, uma das cactáceas adicionadas como covariável nos modelos analisados. Esses autores, sugerem que essa possa ser uma estratégia para evitar os

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predadores. Isso pode fazer com que essa espécie de roedor prefira ambientes com cactos próximos a umbuzeiros. Além disso, as cactáceas podem oferecer alimento durante todo o ano, seja através da disponibilidade de frutos a disponibilidade de seu caule rico em fibras e água. Apesar de não verificarmos o consumo do caule de cactáceas por esta espécie, em campo foi observado alguns indivíduos de cactáceas com marca de dentes de roedores durante a estação seca. Durante o período úmido, tanto T. laurentius quanto W. pyrrhorhinos respondem negativamente a obstrução foliar a 1,0 m do solo. T. laurentius, contudo responde negativamente a esta covariável também no período seco, o que provavelmente seja reflexo da baixa disponibilidade desta covariável na maior parte do ano na Caatinga. Durante o período seco todos os arbustos perdem suas folhas, fazendo com que este estrato seja evitado por espécies menores tanto por estarem mais expostos a predadores, quanto pela falta de recurso alimentar. Já W. pyrrhorhinos mostra uma relação positiva com a densidade de estrato herbáceo, possivelmente relacionada com a única vegetação herbácea/arbustiva disponível na caatinga durante a estação seca, tais como o cacto herbaáceo Tacinga inamoena e a bromélia Neoglaziovia variegata, que proveriam recursos adiconais para essa espécie durante essa estação. Distúrbios no habitat e disponibilidade de recursos podem afetar o comportamento de pequenos mamíferos e, consequentemente, atingir as probabilidades de captura (BLOCK; FRANKLIN et al., 2001). No presente estudo verificamos que a probabilidade de detecção das duas espécies de roedores aqui estudadas foi maior durante o período seco, em comparação ao período úmido. Wiedomys pyrrhorhinos apresentou menor probabilidade de captura quando comparado com Thrichomys laurentius. Esse padrão é encontrado em estudos com pequenos mamíferos no domínio das caatingas e em regiões áridas e semiáridas (FREITAS; ROCHA; SIMÕES-LOPES, 2005; STREILEIN, 1982c; PLAVSIC, 2014). Durante o período seco a baixa disponibilidade de recursos faz com que indivíduos possivelmente sejam mais atraídos pelas iscas que estão nas armadilhas, aumentando assim a sua capturabilidade (FREITAS; ROCHA; SIMÕES-LOPES, 2005; STREILEIN, 1982c; PLAVSIC, 2014). Além disso estudos indicam que a probabilidade de captura aumenta com o incremento da cobertura vegetal (PLAVSIC, 2014). Isso pode explicar o baixo número de capturas de T. laurentius e

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as escassas recapturas de W. pyrrhorhinos nas duas grades de armadilhagem que estão em zonas altamente impactadas, onde a cobertura vegetal foi reduzida pela presença de gado bovino e pelo corte seletivo de madeira. A criação de gado em fundo de pasto ocorreu na área de estudo durante décadas e continuou durante o período das coletas de dados. Esses grandes herbívoros degradam a integridade da vegetação em ambientes áridos ao danificar e quebrar fragmentos lenhosos, impedir a regeneração de herbáceas e arbustos, pisotear e compactar o solo (JONES, 2000). Estudos apontam que a abundancia e a densidade de pequenos mamíferos é fortemente afetada pela pastagem de gado, uma vez que essa atividade reduz a disponibilidade e a qualidade de recursos alimentares (p. ex.: BUENO et al., 2012; FRANK et al., 2014; MAKUNDI et al., 2009; OLDEMEYER; ALLEN-JOHNSON, 1988; TORRE et al., 2007). Além disso o pisoteio danifica tocas, levando indivíduos a aumentarem o custo energético construindo novos abrigos ou reparando-os (TORRE et al., 2007). Outro fator que pode ser considerado importante para explicar o menor número de capturas nessas áreas é a ausência de lajedos ou afloramentos rochosos. Como vimos neste trabalho, tal micro-habitat se mostrou preferencial para as duas espécies, mas principalmente para T. laurentius que prefere áreas com rocha à vegetação arbórea. Thrichomys laurentius aparenta possuir comportamento mais sedentário e social quando comparado com Wiedomys pyrrhorhinus. O deslocamento individual de T. laurentius na área de estudo foi maior durante a seca, em comparação ao período úmido. De modo contrário, W. pyrrhorhinos apresentou maior deslocamento individual no final do período úmido. Além dos valores de deslocamento de T. laurentius entre os centros de atividade e os detectores serem semelhantes às distâncias entre as armadilhas, essa espécie não aparenta realizar grandes deslocamentos fora do raio do seu centro de atividade, se concentrando em áreas próximas aos abrigos, principalmente durante o período úmido. Já W. pyrrhorhinos realiza deslocamentos maiores e fora do raio do seu centro de atividade, se movimentando entre os ninhos e os pontos com presença de umbu, principalmente durante o período úmido. Além da densidade de W. pyrrhorhinos estar positivamente relacionada à presença de umbu – como vimos nos parágrafos anteriores – esta árvore geralmente está distribuída de modo desagregado nos fragmentos florestais

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(ALMEIDA; ALBUQUERQUE; CASTRO, 2011), forçando as espécies de animais que não possuem abrigos próximos a elas realizarem grandes deslocamentos. O baixo deslocamento de T. laurentius durante o período úmido pode ser explicado por fatores reprodutivos e sociais. Nossos dados indicam que durante essa época do ano as taxas de recrutamento aumentam significativamente, enquanto que a probabilidade de captura de fêmeas diminui (ver Capítulo 2). Isso pode significar que as fêmeas, principalmente, demandam a maior parte do tempo nos abrigos investindo no cuidado parental, reduzindo os deslocamentos fora do centro de atividade. Apesar de apresentar maior deslocamento durante o período úmido, a área de vida de W. pyrrhorhinos foi maior durante a seca, indicando que esta espécie tende a aumentar a área de exploração do habitat durante esse período (ver Figura 3.9). A ampliação da área de vida e W. pyrrhorhinos e o aumento do deslocamento de T. laurentius durante o período de seca pode ser explicado pela exploração de recursos alimentares durante essa estação. Isso indica que a redução na disponibilidade de recursos durante o período seco exige que esses pequenos roedores aumentem sua área de atividade e/ou realizem maiores deslocamentos a fim de ampliar a busca e o consumo de recursos alimentares que estariam menos acessíveis próximos aos seus abrigos. As alterações nas variáveis de micro-habitat observadas em nosso estudo fortalecem essa hipótese, uma vez que tanto a densidade do dossel quanto a obstrução foliar próxima ao solo foram significativamente maiores no período de chuvas (= período úmido) do que na seca. Padrões semelhantes podem ser verificados em pequenos roedores de outras áreas áridas e semiáridas. Por exemplo, pequenos roedores do deserto central da Austrália passam mais tempo forrageando durante a seca, quando sementes são menos abundantes no ambiente (DICKMAN et al., 2011). Além disso, durante essa estação, os deslocamentos tendem a aumentar à medida que a densidade diminui, fazendo com que a variância no movimento seja alta (DICKMAN et al., 2010). Além do baixo número de centros de atividades, as sobreposições, observadas no presente estudo (ver Figuras 3.8 e 3.9), fortalecem evidências sobre o modo de vida social de roedores equimídeos e sigmodontíneos, igualmente observado em estudos anteriores (CORDEIRO JR; TALAMONI, 2006; FREITAS; CARVALHO et al., 2010; STREILEIN, 1982d; PRIOTO; STEINMANN; POLOP, 2002; STEINMANN; PRIOTTO; POLOP, 2009). Por exemplo, machos de Thrichomys

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apereoides, espécie que também ocorre em ambientes xéricos e rochosos das Caatingas (REIS, DUARTE, et al., 2002b), não apresentam sobreposição de áreas de vida, contudo as áreas domiciliares de fêmeas são frequentemente sobrepostas (ALMEIDA, FREITAS e TALAMONI, 2013; STREILEIN, 1982d). Estudos assinalam para uma diversa gama de sociabilidade entre roedores equimídeos do gênero Trinomys (p. ex.: ALMEIDA, 2008 - dados não publicados; FREITAS; CARVALHO et al., 2010; FREITAS; EL-HANI; ROCHA, 2008). Almeida (2008 - dados não publicados) relata comportamentos agonísticos entre machos de Thrichomys apereoides para defesa de território e da colônia poligênica. Logo, o modo de vida poligênico em colônias fixas poderia explicar a sobreposição dos centros de atividade de T. laurentius e o pequeno deslocamento dessa espécie dentro da área aqui amostrada, principalmente no período úmido. Entretanto, para W. pyrrhorhinos não há na literatura atual, registros sobre a sociabilidade ou modo de vida gregário. Streilein (1982c), em estudo realizado com pequenos mamiferos na Caatinga sugere que individuos vivam em familias com poucos filhotes. Esta espécie já foi registrada tanto em ninhos em cupinzeiros abandonados em grupo com 21 individuos (MOOJEN, 1943) quanto solitarios, em ninhos abandonados de aves ou construidos por eles alocados em cactáceas (BOCCHIGLIERI; CAMPOS; REIS, 2012). Assim, não podemos inferir com clareza que esta espécie possui ou não algum tipo de comportamento social. Nossos dados porém sugerem que durante o período de chuvas os centros de atividades individuais encontram-se mais sobrepostos, quando a taxa reprodutiva geralmente é maior. A segregação vertical de habitat facilita a coexistência de espécies de pequenos roedores e oferece oportunidades de obtenção de recursos que estão escassos no ambiente (ALBANESE; RODRÍGUEZ; OJEDA, 2011). Nosso estudo mostrou uma preferência do uso do solo e também para deslocamentos curtos por Thrichomys laurentius, indicando que na área estudada essa espécie possui hábito essencialmente terrestre. Entretanto, no período de chuvas, T. laurentius passou a acessar, mesmo que de forma discreta, o estrato arbóreo. Já Wiedomys pyrrhorhinos, além de realizar deslocamentos maiores, estes ocorreram quase que exclusivamente no estrato arbóreo. Porém, durante a seca, W. pyrrhorhinos foi observado com maior frequência no solo. Esses dados sugerem potencial associação entre o uso vertical do espaço e o comportamento de forrageamento.

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Assim, o uso do espaço pode prover recursos alimentares adicionais para pequenos mamíferos que apresentam adaptações ou habilidades para explora-lo. Durante o período úmido, a copa das árvores decíduas prove recursos adicionais de frutos e folhas para T. laurentius. Em contrapartida, a única vegetação herbácea/arbustiva disponível na caatinga durante a seca, tais como o cacto herbaceo Tacinga inamoena e a bromélia Neoglaziovia variegata, proveriam recursos adiconais para W. pyrrhorhinos. Os resultados da maior probabilidade de captura no solo para T. laurentius divergem de estudos qualitativos anteriores na caatinga, que indicavam hábito e deslocamentos semi-arborícolas para esta espécie (p. ex.: MARES et al., 1981; STREILEIN, 1982a). Esses trabalhos, porém, foram realizados principalmente durante o período de chuvas a fim de aumentar a quantidade de roedores coletados para estudos com a Peste Bubônica. Em estudo de movimento com uso de carretel na vegetação não decidua do Cerrado, Almeida, Freitas e Talamoni (2013) verificaram que T. apereoides se desloca preferencialmente no solo, não havendo diferenças sazonais significativas no movimento. Em contrapartida, o trabalho de Albanese, Rodríguez e Ojeda (2011), com comunidade de espécies de pequenos mamíferos da região semiárida da Argentina sugere que espécies terrestres são capazes de escalar alturas mais baixas (>0,5m e <0,9m). Para roedores que habitam as florestas sazonamente secas das caatigas o acesso aos estratos mais altos seria evitado a maior parte do ano, uma vez que a vegetação perde as folhas quase integralmente no período seco tornando recursos nas copas escassos ou inexistentes por até nove meses. Além disso, pela quase inexistência de folhas nas copas das árvores um possível deslocamento nesse estrato tornaria os animais mais expostos a predadores, tais como a coruja suindara Tyto alba, já reportada como predador de T. laurentius em fragmentos no estado de Pernambuco (RODA, 2006). Assim, a estrutura vertical do hábitat pode desempenhar papel fundamental na história de vida de pequenos mamíferos em ambiente áridos e semiáridos, uma vez que o espaço vertical pode ser evitado ou selecionado a depender da disponibilidade temporal de recursos (ALBANESE; RODRÍGUEZ; OJEDA, 2011). Assim, Thrichomys laurentius e Wiedomys pyrrhorhinos estariam selecionando micro-habitats que ofereçam condições microclimáticas mais estáveis ao longo do ano. Dadas as características sociais de descritas para T. laurentius e

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analisando os resultados aqui obtidos, podemos concluir que essa espécie não realiza grandes migrações para zonas de refúgios durante os meses mais secos e quentes, apresentando um modo de vida mais sedentário, restrito a áreas mais estáveis. A seleção fixa desses micro-refúgios pode ser o ponto chave para a manutenção dessas populações, mesmo diante de baixas taxas de sobrevivência (ver Capítulo 2) e baixas densidades populacionais durante eventos drásticos de seca. As mudanças de centros de atividades observadas para W. pyrrhorhinos entre os períodos do ano, e os baixos níveis populacionais observados neste trabalho e em estudos anteriores (p. ex. FREITAS; ROCHA; SIMÕES-LOPES, 2005; STREILEIN, 1982c), permitem concluir que esta espécie pode realizar deslocamentos em busca de refúgios mais adequados durante o período de seca.

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CONCLUSÃO GERAL

Os três capítulos que compõem esta tese permitiram visualizar, de forma mais acurada, qual o estado de conhecimento sobre a ecologia dos roedores do Domínio das Caatingas, bem como, através de estudo em campo e a análise dos dados assim obtidos, através de técnicas estatísticas diferenciadas, compreender um pouco mais como estão estruturadas as populações de duas espécies de roedores neste domínio. Constatamos que diversas lacunas científicas da fauna de roedores devem ser preenchidas, principalmente aquelas cruciais para a definição de ações para a conservação, como por exemplo pesquisas com genética de populações e o monitoramento de populações de pequenos roedores em médio e longo prazo para estudos de dinâmica populacional. Assim, estudos de ecologia de comunidades e de ecologia de populações utilizando análises de modelagem, como as análises realizadas nos capítulos 2 e 3, podem elucidar o entendimento sobre os processos que influenciam as estratégias ecológicas destas espécies. Thrichomys laurentius e Wiedomys pyrrhorhinos mostram, na área de estudo, diferentes estratégias ecológicas e comportamentais que refletem de modo distinto na densidade e nas taxas de recrutamento e sobrevivência. T. laurentius exibe trade off entre recrutamento e sobrevivência durante eventos de chuvas pontuais. Por outro lado, para W. pyrrhorhinos as chuvas afetam as taxas de recrutamento, mas não afetam a sobrevivência diretamente. Quanto a seleção e uso do habitat, enquanto T. laurentius preferindo modo de vida mais sedentário em zonas mais estáveis, W. pyrrhorhinos adota um modo mais dinâmico, realizando deslocamentos em busca de refúgios mais adequados durante a estação seca e mudando seus centros de área de vida entre as estações. Assim, as diferentes estratégias reprodutivas e de seletividade e uso do habitat, bem como o consequente sucesso reprodutivo de fêmeas adultas, podem ser o fator chave para explicar a manutenção dessas populações de pequenos roedores à longo prazo durante eventos de seca.

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