Biogeografía de los géneros Corades Doubleday 1849, Lymanopoda Westwood 1851, Pronophila Doubleday 1849, Daedalma Hewitson 1858 y Manerebia Staudinger 1897 (Nymphalidae: Satyrinae: Pronophilina) en los Andes colombianos: áreas de endemismos y patrones de distribución

Oscar Javier Mahecha-Jiménez*, Tomasz W. Pyrcz^ & Emilio Realpe*

* Laboratorio de Zoología y Ecología Acuática LAZOEA, Universidad de los Andes, Bogotá, Colombia ^Museo de Zoologia, Instituto de Zoologia, Universidad Jaguellonica, Kraków, Polonia

RESUMEN

La subtribu Pronophilina pertenece a la subfamilia Satyrinae (Nymphalidae) y es el grupo de lepidópteros más abundantes y diversos en los ecosistemas de montaña en el Neotrópico (Pyrcz & Wojtusiak, 1999; 2002; Mahecha-Jiménez et al., 2011). Sin embargo, son los menos estudiados a nivel nacional (Pyrcz & Wojtusiak, 2002; Prieto, 2003; Mahecha-Jiménez et al., 2011).Por tal motivo, el objetivo principal del presente estudio es contribuir al conocimiento de los patrones biogeográficos de los lepidópteros Pronophilina en el país. Para ello se identificaron las áreas de endemismos basados en la distribución geográfica de los géneros de Pronophilina: Corades Doubleday (1849), Lymanopoda Westwood (1851), Pronophila Doubleday (1849), Daedalma Hewitson (1858) y Manerebia Staudinger (1897) para los Andes colombianos, mediante el uso de métodos biogeográficos, tales como, el análisis de parsimonia de endemismos (PAE) por cuadrantes y análisis de inferencia bayesiana, como también el uso de métodos multivariados para conocer el grado de similaridad entre las regiones. Se empleó el nivel taxonómico de especie y subespecie, además de dos tamaños de cuadrícula (OGUs) de 0.5° latitud x 0.5° longitud y 1° latitud x 1° longitud. Se encontró que el análisis bayesiano fue más robusto que el análisis de parsimonia, así como, el nivel taxonómico de subespecie fue más eficaz para encontrar áreas de endemismos que el nivel de especie. Se encontraron un total de siete áreas de endemismo, en donde se destacan la Sierra Nevada de Santa Marta, la Serranía del Perijá, el Nudo de los Pastos y el altiplano Cundiboyacense. Finalmente, se realizaron algunas hipótesis de homologías primarias sobre la distribución de mariposas Pronophilina en las áreas de endemismo, infiriendo que el patrón de especiación más predomínate es el alopátrico y parapátrico. Palabras clave. Lepidópteros Pronophilina, Andes colombianos, patrones de especiación, patrones de distribución, PAE, inferencia bayesiana, métodos multivariados y áreas de endemismos.

ABSTRACT

The subtribe Pronophilina belongs to the subfamily Satyrinae (Nymphalidae) and is the most abundant group of Lepidoptera and diverse mountain ecosystems in the Neotropics (Pyrcz & Wojtusiak, 1999; 2002; Mahecha-Jiménez et al., 2011). However, they are the least studied nationally (Pyrcz & Wojtusiak, 2002; Prieto, 2003; Mahecha-Jiménez et al., 2011). For this reason, the aim main of this study is to contribute to understanding the biogeographic patterns of Pronophilina butterflies in the country. This identified areas of endemism based on the geographical distribution of the genera of Pronophilina: Corades Doubleday (1849), Lymanopoda Westwood (1851), Pronophila Doubleday (1849), Daedalma Hewitson (1858) y Manerebia Staudinger (1897) for the Andes colombians,using biogeographic methods, such as parsimony analysis of endemicity (PAE) in quadrants and analysis of Bayesian inference, as the use of multivariate methods to determine the degree of similarity between regions. We used the taxonomic level o species and subspecies, and two grid sizes (OGUs) of 0.5° latitude x 0.5°longitude and 1°latitude x 1° longitude. It was found that the Bayesian analysis was more robust than parsimony analysis, as well as the taxonomic level of subspecies was more effective at finding areas of endemism that the level of species. We found a total of seven areas of endemism, which highlights la Sierra Nevada de Santa Marta, Serranía del Perijá, el Nudo de los Pastos y el altiplano Cundiboyacense. Finally, there were some primary homology hypotheses on the distribution of butterflies Pronophilina in the areas of endemism,inferring that the pattern of speciation is more predominattely allopatric and parapatric.

Keywords. Pronophila butterflies, Colombian Andes, patterns of speciation, patterns of distribution, PAE, Bayesian inference, multivariate methods and areas of endemism.

INTRODUCCIÓN

En los últimos años se han realizado diversas investigaciones enfocados en el estudio de la ecología, evolución y conservación de los lepidópteros pertenecientes al Neotrópico (e.j. Adams & Bernard, 1977, 1979, 1981; DeVries & Chacon, 1982; Adams, 1986; Johnson, 1992; Viloria & Pyrcz, 1994; Viloria, 1994; Hall & Willmott, 1995, 1998; Willmott & Hall, 1995; Hall et al.,2005). No obstante, aún se desconocen patrones biogeográficos, relaciones filogenéticas y la auto-ecologia de muchos de los grupos de lepidópteros que habitan en las regiones de montaña de los Andes, en particular en Colombia.

La subtribu Pronophilina (Nymphalidae: Satyrinae), considerada como tribu Pronophilini sensu Miller (1968) Pronophilina + Manerebina por Lamas (2004), se encuentra ampliamente distribuida a lo largo de toda la cordillera de los Andes y es uno de los grupos de lepidópteros más diversos en los ecosistemas andinos y alto andinos tropicales en los países ubicados en la región Neotrópical (Adams, 1985; Pyrcz; 2004; Mahecha-Jiménez et al., 2011). A nivel de Colombia, se reportan 205 especies de Pronophilina, distribuidas a partir de aproximadamente 1.000 m hasta los 4.500 m (Pyrcz & Rodríguez, 2007; Mahecha-Jiménez et al., 2011). La subtribu Pronophilina se caracteriza por presentar una elevada tasa de endemismo a través de las tres cordilleras colombianas, siendo la Cordillera Occidental la que presenta el mayor número de especies endémicas (Pyrcz & Viloria, 1999; Prieto, 2003; Pyrcz & Rodríguez, 2007; Mahecha-Jiménez et al., 2011).

Sin embargo, la rápida degradación de los ecosistemas andinos en el país, debido a la expansión de la actividad antrópica (Andrade, 1998; Van der Hammen & Andrade, 2003), ha conllevado a la fragmentación de las comunidades vegetales endémicas de los ecosistemas montanos, resultando en un mosaico de remanentes de hábitats naturales y sinantrópicos a través de toda la región andina (Cortés & Fagua, 2003; Mahecha-Jiménez et al., 2011), ocasionando una reducción en la conectividad entre los diferentes tipos de hábitats, surgiendo posibles cuellos de botella que conllevan a extinciones locales, lo cual se ve reflejado en la disminución en la diversidad genética, debido a la reducción del flujo genético entre las diferentes poblaciones, como por ejemplo, las poblaciones de mariposas que presentan una estrecha relación con sus plantas hospederas, debido a procesos co-evolutivos entre ellos (Mahecha-Jiménez et al., 2011). Por tal razón, es de vital importancia incrementar los estudios en los grupos de lepidópteros de montaña, con el propósito de aumentar el conocimiento en la variación espacio-temporal de la riqueza, áreas de endemismos, patrones de distribución, como posibles precursores para el diseño de estrategias de conservación en el país (Beccaloni & Gaston, 1994; Daily & Ehrlich, 1995; Robbins & Opler, 1997).

En biogeografía existen varias hipótesis enfocadas en explicar los distintos patrones de distribución geográfica de las diferentes especies animales y vegetales (Brown & Lomolino, 1998; Cardoso da Silva et al., 2004). Una de estas hipótesis, se refiere a que las distribuciones geográficas de los diferentes grupos taxonómicos están limitadas por factores ecológicos e históricos, lo que significa que muchos taxones se encuentran restringidos a ciertas regiones geográficas, denominadas especies endémicas. Otra hipótesis describe que las especies endémicas no están distribuidas al azar, pero ellas están agrupadas en algunas zonas geográficas especificas, lo que se conoce como provincialismo (Cardoso da Silva et al., 2004), en donde las regiones o zonas geográficas que presentan al menos dos taxones son denominadas áreas de endemismo (Cracraft, 1985, 2005; Platnick, 1991; Cardoso da Silva et al., 2004). A su vez, las áreas de endemismos son de gran importancia en biogeografía histórica porque representan las unidades geográficas esenciales para el análisis en sus diferentes métodos (Cardoso da Silva et al., 2004).

Las áreas de endemismo pueden ser definidas por la delimitación de la distribución congruente de dos o más especies que presentan un rango restringido (Morrone, 1994; Hausdorf, 2002). La identificación de las zonas de endemismo permiten proponer homologías primarias entre áreas geográficas (Cracraft, 1994; Morrone, 1994, 2001; Cardoso da Silva et al., 2004) para poder establecer zonas prioritarias para la conservación de la biodiversidad (Myers et al., 2000; Garzón- Orduña et al., 2008¸ Huang et al., 2008). El área de endemismo es considerada la unidad de estudio en biogeografía histórica. Por consiguiente, en cualquier estudio biogeográfico, es esencial como una primera instancia, identificar las áreas de endemismos (Posadas & Miranda-Esquivel, 1999).

Existen diferentes métodos biogeográficos para identificar áreas de endemismos, uno de ellos es el análisis de parsimonia de endemismos (PAE), el cual fue propuesto originalmente por Rosen (1988) basado en localidades puntuales. El método de Rosen (1988) ha presentado variaciones en su estructura, como es el método del PAE basado por áreas de endemismos (Cracraft, 1991) y el PAE basado por cuadrantes (Morrone, 1994). Sin embargo, todas las variaciones estructurales del PAE usan el criterio de optimización de máxima parsimonia para sus análisis, apoyado en la información sobre la distribución geográfica de los taxones (Rosen, 1988; Morrone & Crisci, 1995; Shingeo, 2006). El PAE se caracteriza por emplear los taxones como caracteres y las áreas como taxones, análogo a un análisis filogenético (Rosen, 1988; Morrone, 1994; Shingueo, 2006). La estructura del PAE se puede interpretar de dos formas: una interpretación dinámica o histórica y una interpretación estática o no histórica (Rosen, 1988; Shingeo, 2006).

El uso del PAE en estudios biogeográficos permite explorar similitudes entre diferentes áreas geográficas e inferir algunas explicaciones de índole ecológicas, permitiendo realizar hipótesis de homologías primarias entre áreas geográficas (Trejo-Torres & Ackerman, 2001). Pese a esto, hay un debate sobre el valor histórico del PAE, puesto que no incluye la información cladistica de los taxones (Brooks & Van Veller, 2003; Garzón-Orduña et al., 2008). No obstante, Morrone & Marquez (2001) argumentan que la inclusión de grupos taxonómicos monofiléticos supraespecificos con sus niveles especificos en el PAE, se podría incorporar la información cladistica dentro del análisis. Pese a esto, el PAE es un excelente método para delimitar áreas de endemismo y explorar los patrones de distribución de los taxones (Morrone, 1994a; Posadas & Miranda-Esquivel, 1999; Morrone & Escalante, 2002; Porzecanski & Cracraft, 2005). Otro método biogeográfico empleado para la delimitación de áreas de endemismos es el propuesto por Porzecanski & Cracraft (2005) denominado ‘Cladistic analisys of distributions and endemism (CADE)’, el cual se originó a partir de la estructura estática del PAE (Shingeo, 2006). Sin embargo difiere del PAE, en que el CADE emplea áreas predeterminadas de endemismos, basado en la congruencia distribucional de los taxones estudiados y en la incorporación de la información cladistica (filogenia), permitiendo incorporar niveles taxonomicos herarquicos, como por ejemplo: especies con sus subespecies ó géneros y sus especies (Porzecanski & Cracraft, 2005; Shingeo, 2006).

El análisis Bayesiano, es otra propuesta metodológica para delimitar zonas prioritarias para la conservación, y es poco implementado para delimitar áreas de endemismos, quizás por su alto costo computacional y el tiempo requerido para obtener resultados, o por el desconocimiento del modo de operar del mismo (Lagos & Castilla, 1997; Wade, 2000; Alcantar et al., 2007). La inferencia Bayesiana básicamente se basa en el teorema de Bayes y en las probabilidades definidas a priori de especies o comunidades observadas con sus probabilidades de ocurrencia condicional. El interés creciente por predecir los procesos ecológicos, sitúa a los modelos Bayesianos como un método relativamente fácil de realizar y cuyo uso se empieza a incrementar para lograr predicciones considerando las incertidumbres que existen en las observaciones (Alcantar et al., 2007). Por tal razón, los métodos de inferencia bayesiana, se convierten en una mejor opción para analizar datos concernientes a la conservación de la biodiversidad que los métodos tradicionales (Alcantar et al., 2007), como lo es el análisis de parsimonia. Los métodos Bayesianos calculan la probabilidad de que se presenten diversos valores de datos dentro de un parámetro dado. Así mismo, la incertidumbre en el modelo puede ser formalmente incorporada en los resultados de los análisis y puede ser reducida incorporando información adicional de una manera formal, permitiendo combinar diversos tipos de datos, o usar subjetivamente la información de una población o especie similar (Lagos & Castilla, 1997; Wade 2000; Alcantar et al., 2007).

En Colombia existen pocos estudios enfocados a identificar las áreas de endemismos para los órdenes de insectos, como es el orden Lepidoptera (mariposas y polillas). Además, la falta de información de los patrones de distribución actuales de muchas especies animales y vegetales, no solo de mariposas, puede generar un inconveniente en el moemnto de tomar decisiones en los planes de conservación en el país. Por tal motivo, en el presente trabajo se realizó un estudio biogeográfico mediante un análisis de parsimonia de endemismos (PAE) basado en cuadrantes (Morrone, 1994a) y un análisis bayesiano (Alcantar, 2007), para identificar las áreas de endemismos, y mediante el uso de métodos multivariados (Huang et al., 2008;Kreft & Jetz, 2010), se efectuó un análisis de clúster y de ordenación NMDS, para conocer las similitudes entre las áreas geográficas teniendo en cuenta la distribución de las especies y subespecies de los géneros de lepidópteros Corades Doubleday (1849), Lymanopoda Westwood (1851), Pronophila Doubleday (1849), Daedalma Hewitson (1858) y Manerebia Staudinger (1897), pertenecientes a la subtribu Pronophilina (Nymphalidae: Satyrinae) en los Andes colombianos, puesto que estos géneros de mariposas se caracterizan por ser muy abundantes y diversos en los hábitats andinos a lo largo del Neotrópico (Pyrcz, 1999; Pyrcz & Wojtusiak, 2002).

Los resultados de la presente investigación contribuyen al conocimiento de los patrones biogeográficos de este grupo de mariposas de montaña en el país. Además, pueden ser considerados como una base científica en el momento de diseñar y proponer áreas prioritarias para la conservación de la región andina colombiana. MATERIAL Y MÉTODOS

Área de Estudio

El presente estudio se llevó a cabo en los Andes colombianos, el cual presenta un área de 300.000 , conformada por las cordilleras Occidental, Central y Oriental. Es la región geográfica más poblada del país y se caracteriza por presentar la mayor parte de los recursos hídricos y las tierras más productivas a nivel nacional (Duque-Escobar, 2007). Además, la región Andina forma una barrera geográfica entre las regiones Orientales (Amazonía y Orinoquía) y las tierras bajas al occidente de la cordillera Occidental, convirtiéndose en una región natural bien definida (Carrizosa & Hernández-C. 1990).

Los Andes colombianos comienzan a partir del nudo de los Pastos, en donde se originan las cordilleras Occidental y Central, separadas por los ríos Guáitara y Patía. Al norte de la cordillera Central se forma el extenso Macizo Colombiano, en donde se origina la cordillera Oriental, que con 1200 es la más extensa y ancha de las tres cordilleras y presenta una orogenia más reciente (Duque-Escobar, 2007). La cordillera Central es la más antigua y presenta una extensión de 750 en dirección norte-sur entre la costa del Pacifico y el valle del río Cauca (Duque-Escobar, 2007; Pyrcz & Rodríguez, 2007), tiene una altitud media de 3000 msnm. La cordillera Occidental tiene una longitud de 1095 y una altitud media de 2000 msnm, es la más baja en cuanto a su orografía en comparación con la cordillera Central y Oriental (Hernández-C. et al. 1992b; Duque-Escobar, 2007).

Los tres principales valles interandinos que conforman la región Andina, localizados de sur a norte, son: a) El Valle del río Magdalena, situado entre las cordilleras Central y Oriental, que con una extensión de 2000 recorre diferentes zonas geográficas del país, presentando una gran variedad de climas y vegetación, por lo que en su transcurso alternan praderas, estepas, selvas, ciénagas y pantanos, b) El Valle del río Cauca, localizado entre las cordilleras Central y Oriental, comprende una de las regiones más fértiles de Colombia en su parte media; de sur a norte, recorre regiones de praderas en el Alto Cauca, de ricos cultivos en el Valle del mismo nombre, de escasa fertilidad en la zona encañonada entre Caldas y Antioquia, y zonas lacustres al aproximarse a su desembocadura en el río Magdalena y c) el Valle del Atrato-San Juan, ubicado entre la cordillera Occidental y la Serranía del Pacifico chocoano (Hernández-C. et al. 1992b; Duque-Escobar, 2007).

Métodos taxonómicos

El grupo taxonómico empleado fueron cinco géneros de lepidópteros pertenecientes a la subtribu Pronophilina (Nymphalidae: Satyrinae) (Lamas et al., 2004), los cuales corresponden a: Corades Doubleday (1849), Lymanopoda Westwood (1851), Pronophila Doubleday (1849), Daedalma Hewitson (1858) y Manerebia Staudinger (1897). Los criterios de escogencia de estos géneros radican en que dentro de la subtribu son los que menos problemas taxonómicos presentan. Igualmente, se distribuyen a lo largo de los Andes y son muy diversos dentro de los ecosistemas de montaña en el Neotrópico (Pyrcz, 1999). En la identificación taxonómica se emplearon caracteres morfológicos como patrones de coloración alar, morfología de los genitales de los machos, venación alar, morfología de la cabeza, tomando como referente los trabajos realizados por Pyrcz et al., (1999; 2004; 2006; 2010; 2011) para los diferentes géneros. Se empleó la categoría taxonómica de especie y subespecie siguiendo el arreglo sistemático propuesto por Lamas et al. (2004) para Corades, Casner & Pyrcz (2010) para Lymanopoda, Pyrcz et al., (2011) para Daedalma, Pyrcz, (1999) y Pyrcz & Rodriguez (2004) para Pronophila y Pyrcz et al., (2006) para Manerebia.

Recopilación de datos

La recopilación de los datos concernientes a las especies y subespecies de los géneros de lepidópteros Pronophilina seleccionados para el estudio, se llevó a cabo en dos fases: La primera fase consistió en consultar colecciones biológicas a nivel nacional e internacional, en donde se tenía información sobre los géneros en cuestión (Tabla 1.). Para cada espécimen revisado se registraron los datos de información geográfica y de colecta. Además, se tomaron fotos dorso-ventral de cada individuo mediante una cámara Canon EOS 7D, para su posterior identificación y corroboración de las especies y subespecies, para así evitar incongruencias en la identificación taxonómica. De igual manera, se consultó la información publicada en estudios sobre lepidópteros Pronophilina en la zona andina colombiana, como Adams & Bernard (1977, 1979, 1981); Pyrcz, (1999), Pyrcz et al., (2002), Pyrcz & Rodriguez (2004), Pyrcz et al., (2006), Prieto (2003), Mahecha-Jiménez et al., (2011), Pyrcz et al., (2011), Mahecha-Jiménez et al., inédito). ANDES-E. Museo de Historia Natural, Universidad de los Andes, Colombia ICN, Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia, sede Bogotá, Colombia JFLC, Colección Personal Jean F. LeCrom, Bogotá, Colombia EFH, Colección Personal de Efraín Henao, Manizales, Colombia CPC, Colección Personal de Carlos Prieto, Popayán, Colombia IAVH, Instituto Alexander von Humboldt, Villa de Leyva, Colombia CENICAFE, Chinchiná, Caldas, Colombia Colección Luis Fernando Gallego, Medellín, Colombia Colección Museo de Historia Natural, INCIVA, Cali, Colombia GRM, Colección Personal de la Gabriel Rodríguez, Envigado, Colombia Colección Personal Familia Constantino, Cali, Colombia Colección Personal Julián Salazar, Manizales, Colombia Colección Personal Rodrigo Torres, Bogotá, Colombia Colección del Jardín Botánico del Quindío, Calarca, Colombia Corpoica, Palmira, Colombia Museo de Historia Natural, Universidad de la Salle, Colombia Universidad de Antioquia, Medellín, Colombia Museo de Historia Natural, Universidad de Caldas, Manizales, Colombia Universidad de los Llanos, Villavicencio, Colombia Universidad de Nariño, Pasto, Colombia Universidad del Cauca, Popayán, Colombia Universidad del Quindío, Armenia, Colombia Universidad del Tolima, Ibagué, Colombia Universidad del Valle (Biología), Cali, Colombia Universidad Industrial de Santander, Bucaramanga, Colombia Pontificia Universidad Javeriana, Bogotá, Colombia Universidad Nacional de Colombia, sede Medellín, Colombia Universidad Nacional de Colombia, sede Palmira, Colombia Universidad Pedagógica Nacional, Bogotá, Colombia Universidad Pedagógica y Tecnológica de Colombia, UPTC, Tunja, Colombia MUD, Museo Historia natural, Universidad Distrital F.J.C, Bogotá, Colombia BMNH – The Natural History Museum, Londres, ReinoUnido MZUJ - Muzeum Zoologiczne Uniwersytetu Jagielloñskiego, Kraków,Polonia TWP - Colección de Tomasz Wilhelm Pyrcz, Varsovia, Polonia.

Tabla 1. Lista de colecciones biológicas consultadas para la adquisición de los datos empleados en el estudio biogeográfico.

La segunda fase, radicó en realizar salidas de campo a diferentes zonas de los Andes colombianos, en donde no se tenían reportes e información sobre colectas realizadas en estos lugares del país. Los especímenes se colectaron mediante una red entomológica y trampas de tipo Van Someren- Rydon, donde se uso pescado en descomposición como atrayente, puesto que este cebo es muy generalista para muchas especies de mariposas. Se registraron los datos de información geográfica y de colecta de cada espécimen. Así mismo, se tomaron fotos dorso-ventral de cada individuo mediante una cámara Canon EOS 7D. Se prepararon los genitales mediante una solución de KOH al 10% y se preservaron en viales con glicerina, para su posterior determinación y corroboración de las especies y subespecies. El material biológico fue depositado en la colección de entomología del Museo de Historia Natural de la Universidad de los Andes (ANDES-E) en Bogotá, Colombia.

Métodos Biogeográficos

Análisis de Parsimonia de Endemismos PAE (Parsimony Analysis of Endemicity)

En la determinación de las áreas de endemismos se realizó un análisis de parsimonia de endemismos (PAE) por cuadrantes, basado en lo propuesto por Morrone (1994) y Morrone & Crisci (1995). Se empleó el nivel taxonómico de especie y subespecie, puesto que, varios autores recomiendan usar diversos niveles taxonómicos en el análisis del PAE con el propósito de aportar más información para una apropiada delimitación de las áreas de endemismos (Cracraft, 1991; Glasby & Álvarez, 1999; Morrone & Escalante, 2002; Huang et al., 2008).

Se elaboraron los mapas de distribución geográfica para las especies y subespecies de los géneros de Pronophilina seleccionados usando el software ArcGISversión 9.3 (ESRI, 2010). En los mapas de distribución se trazaron dos tamaños de cuadricula o unidades operacionales geográficas (OGUs), correspondientes a un tamaño de 0.5° latitud x 0.5° longitud y de 1° latitud x 1° longitud. De esta forma, se comparó el efecto del tamaño de la cuadricula en el análisis, ya que el PAE es muy sensitivo a la variación de la escala de los OGUs (Morrone & Escalante, 2002; Huang et al., 2008). A cada cuadrante se le asignó un número, comenzando de norte a sur, de izquierda (oeste) a derecha (este), para identificar el total de cuadrantes obtenidos para cada tamaño de cuadricula, obteniendo para la cuadricula de 0.5º latitud x 0.5º longitud un total de 142 cuadrantes, y para la cuadrícula de 1º latitud x 1º longitud un total de 46 cuadrantes (Fig.1). Para cada cuadrante se registró la presencia/ausencia de las especies y subespecies de los géneros de Pronophilina escogidos para el estudio.

(a)

(b)

Figura 1. Cuadrantes empleados en el análisis de parsimonia de endemismos (PAE) mediante el trazo de cuadriculas u OGUs. a). Tamaño de cuadricula de 0.5° latitud x 0.5° longitud. b) Tamaño de cuadricula de 1° latitud x 1° longitud. Se construyó una matriz de datos de presencia/ausencia, en donde las columnas representan las especies (análogo a los caracteres en un análisis filogenético), y las filas representan las áreas o cuadrantes (equivalente a los taxones en un análisis filogenético) (Rosen, 1988; Morrone, 1994; Cardoso et al., 2004; Porzecanski et al., 2005; Garzón-Orduña et al., 2008; Kreft & Jetz, 2010).En la matriz de datos, la presencia de una especie en un cuadrante se codificó con un ‘1’ y la ausencia con un ‘0’. Un cuadrante ancestral hipotético es codificado con un ‘0’ para todas las columnas y se adiciona en la raíz del cladograma para poder enraizarlo (Lundberg rooting) (Morrone, 1994; Crisci et al,. 2003; Samyn & Tallon, 2005). Esta área hipotética indica que todas las especies se encuentran ausentes y actúa como el grupo externo en el análisis (similar al ‘outgroup’ en un análisis filogenético) (Morrone & Escalante, 2002; García-Barros et al., 2002; Da Silva & Gallo, 2007). Los cuadrantes que no presentaron ningún registro ó que tenían un sólo dato, fueron excluidos del análisis para evitar incoherencias en los resultados (Rovito et al., 2004). Basado en el concepto de área de endemismo de Nelson & Platnick (1981) y modificado por Platnick (1991), en donde los cuadrantes que contengan al menos dos taxones y que presenten una congruencia distribucional y no se encuentren en otro lugar, se podrá considerar como una área de endemismo, es decir, que forman un grupo monofilético en el cladograma (carácter apomórfico) (Morrone, 1994; Morrone & Crisci, 2005, Garzón-Orduña et al., 2008). El grado de solapamiento de los rangos de las especies y subespecies que soportan el clado monofilético en el cladograma de áreas fue realizado usando el programa ArcGIS versión 9.3 (ESRI, 2010) (Morrone & Escalante, 2002; Cardoso da Silva et al., 2004).

Para identificar las áreas de endemismos para los géneros de Pronophilina escogidos, se realizó un análisis de máxima parsimonia implementando el programa PAUP versión 4 (Swofford, 2002), usando una búsqueda heurística con 100 secuencias adicionales aleatorias y aplicando el algoritmo por cambio de ramas (TBR branch-swapping algorithm). Un soporte para los nodos se hizo mediante un análisis de Bootstrap con 1000 replicas (con 10 secuencias adicionales aleatorias y TBR branch- swapping algorithm). Los nodos que presentaron un porcentaje de 50% o más, fueron considerados como posibles áreas de endemismo (Huang et al., 2008). Adicionalmente, se guardo el árbol consenso estricto, cuando se obtenían varios árboles, esto con el fin de identificar los grupos monofiléticos que corresponderían a las áreas de endemismos encontradas con el PAE (Morrone, 1994; Cardoso da Silva et al., 2004). Análisis Bayesiano

Antes de realizar el análisis bayesiano, por medio del programa MODELTEST versión 3.6 (Posada & Crandall, 1998), se implemento el criterio de información de Arkaike para obtener el modelo óptimo para usar en el análisis bayesiano, el cual se hizo mediante el programa MrBayes versión 3.1.2 (Huelsenbeck & Ronquist, 2001), en donde se empleó la cadena de Metropolis-coupled Markov Monte Carlo (MCMC), cada uno con cuatro cadenas calientes de Markov, muestreando cada 100 generaciones con un burn-in de 25% (Guarnizo et al., 2009).

Análisis Multivariados

El análisis de clúster o de agrupamiento, es un método de análisis multivariado utilizado en estudios biogeográficos, con el objetivo principal de agrupar regiones o áreas geográficas similares dentro de diferentes grupos, acorde a la distribución de algún grupo taxonómico (López et al., 2008; Kreft & Jetz, 2010).No obstante, el análisis de clúster no permite hacer inferencias sobre las relaciones evolutivas e históricas entre áreas geográficas basados en fenómenos de vicarianza y de dispersión (Garzón-Orduña et al., 2008; Kreft & Jetz, 2010). Por tal razón, el aprovechamiento del análisis clúster, se puede tomar como un punto inicial para realizar otras clases de análisis cuantitativos, como por ejemplo, análisis cladísticos y otros métodos usados en biogeografía histórica (Kreft & Jetz, 2010).

Para el análisis de clúster, se empleó la matriz de datos de presencia/ausencia para las especies y subespecies de los géneros de Pronophilina realizada para el PAE. A partir de ésta matriz, se usó el índice de Jaccard (1908), para crear una matriz de similitud (García-Barros et al., 2002; López et al., 2008; Carine et al., 2009). Como método de agrupación se escogió el algoritmo de UPGMA (upweighted pair group method using arithmetic averaging)(Sneath & Sokal, 1973;García-Barros et al., 2002; López et al., 2008; Carine et al., 2009; Kreft & Jetz, 2010), en donde la distancia entre dos clústeres es la distancia promedio entre todas las muestras de cada clúster. Además, es un algoritmo de agrupación que muestra una mejor aproximación entre las relaciones de similitud en comparación con otros métodos de agrupación, para la obtención del dendograma final (Kreft & Jetz,

2010). El índice de Jaccard ), se calculó siguiendo lo propuesto por Chase & Leibold (2002), el cual está definido acorde a la siguiente fórmula:

donde es el número de especies compartidas entre ambos OGUs, y es el número de especies únicas presentes para cada OGU. La validez de los resultados obtenidos con el índice de similitud empleado en el análisis de clúster, fue evaluado por medio del coeficiente de correlación co-fenético (Sneath & Sokal, 1973; Kreft & Jetz, 2010). En este análisis se utilizó el programa PAST versión 2.08 (Hammer et al., 2001).

El método de ordenación es una técnica muy empleada para el análisis de datos multivariados mediante la organización de objetos, que en nuestro estudio correspondieron a los cuadrantes obtenidos con el trazo de la cuadrícula (Legendre & Legendre, 1998; Kreft & Jetz, 2010). Por lo tanto, la técnica de ordenación, representa un buen aprovechamiento heurístico para la visualización de un conjunto global de datos geográficos basados en una matriz de distancias, permitiendo conocer la posibles relaciones entre áreas geográficas de acuerdo a su composición taxonómica (Kreft & Jetz, 2010).

Non-metric multidimensional scaling (NMDS) (Shepard, 1962; Kruskal, 1974; Anderson, 1971) es considerado el método de ordenación más robusto en relación con otros métodos (Kreft & Jetz, 2010). El objetivo del NMDS es el de mostrar datos u objetos (en nuestro caso cuadrantes o áreas) que se encuentran muy separados y los que se encuentran muy similares en un plano de ordenación con pocas dimensiones (Legendre & Legendre, 1998; Kreft & Jetz, 2010). El NMDS no tiene la suposición de la normalidad o linealidad de los datos, como sí los tiene el análisis de componentes principales (PCA) y el análisis de coordenadas principales (PCoA) (Ludwig & Reynolds, 1988; Kreft & Jetz, 2010). El NMDS puede usar cualquier clase de matriz de distancia y permite resumir los datos más eficientemente en un número menor de dimensiones (Legendre & Legendre, 1998; Kreft & Jetz, 2010). En el análisis de ordenación se empleó el nivel taxonómico de especie y subespecie para cada tamaño de cuadrícula. Las distancias fueron calculadas a partir de la matriz de similitud de

Jaccard ), utilizada para el análisis de clúster, siguiendo lo propuesto por Minchin (1987) y usando el programa PAST versión 2.08 (Hammer et al., 2001).Se realizaron 100 ordenaciones aleatorias para encontrar la solución más estable y para evitar mínimos locales (Kreft & Jetz, 2010). Los valores de stress de Kruskal fueron utilizados para comparar los diferentes resultados para cada nivel taxonómico en los diferentes tamaños de cuadrícula. RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Se registraron un total de 1100 datos, encontrando 60 especies y 98 subespecies distribuidas en los cinco géneros de Pronophilina empleados en el análisis. El género Lymanopoda Westwood (1851) presentó el mayor número de especies (29) y subespecies (40), seguido del género Manerebia Staudinger (1897) 14 especies y 21 subespecies, el género Corades Doubleday (1849) con 7 especies y 13 subespecies, el género Pronophila Doubleday (1849) con 5 especies y 12 subespecies y finalmente el género Daedalma Hewitson (1858) presentó 5 especies y 11 subespecies (Anexo 1). En la revisión taxonómica se propone una posible nueva especie del género Manerebia sp.nov1.(apiculata) del departamento de Nariño y se reporta el primer registro para Colombia de la especie Pronophila inercidona inercidona. Se registraron 7 nuevas subespecies para Colombia pertenecientes a las especies Corades enyo ssp. nov.1, Corades cybele ssp. nov.1 y Corades cybele ssp. nov.2, Corades dymantis ssp.nov1, Manerebia inderena ssp. nov.1, Lymanopoda sp.nov1.(boyeri), Lymanopoda excisa ssp.nov1.(angelae) y Pronophila epidipnis ssp.nov1.(decimus). Los anteriores taxones se describirán en una serie de trabajos taxonómicos posteriores (Pyrcz et al., en prep.).

Análisis de Parsimonia de Endemismos (PAE)

En el análisis de parsimonia a nivel de especie para el tamaño de cuadrícula de 0.5° latitud x 0.5° longitud, se encontró 1218 árboles con 763 pasos, CI =0.32, RI=0.44, en donde el árbol consenso presentó 996 pasos, CI =0.28, RI=0.33. Sin embargo, el cladograma exhibió una politomía basal, en donde sólo se obtuvieron siete clados (Fig.2). Un primer clado formado A138 y A139, con un soporte de bootstrap de 87%. Estos cuadrantes corresponden a la parte sur del departamento de Nariño y los límites con el Ecuador (denominado Nudo de los Pastos). Las especies con distribución restringida a esta área geográfica fueron L. sp. nov1 (boyeri) y M. golondrina. Con lo anterior, se propone esta zona geográfica como un área endemismo. Un segundo clado fue encontrado en los cuadrantes A71 y A61, soportado con un valor de bootstrap de 52%. Este clado se encuentra ubicado en la vertiente oriental de la cordillera Occidental y la vertiente occidental de la cordillera Central, separados por el valle internandino del Cauca, en donde comparten varias especies como C. chelonis, C. cybele, D. dinias, L. caucana, entre otras. Sin embargo, este clado no puede ser considerado como un área de endemismo, puesto que, las especies que comparten se encuentran distribuidas en otras partes de la región Andina como es el caso de C. chelonis y C. cybele, y no presentan ninguna especie con una distribución restringida para este clado. Por lo tanto, no sigue con lo el concepto de endemismo que se está empleando en el estudio.

Un tercer clado se observa constituido por los cuadrantes A1, A4 y A5, con un soporte de bootstrap de 84%, correspondiente a la zona geográfica de la Sierra Nevada de Santa Marta (SNSM). No obstante, el cuadrante A4 y A5 formaron un clado más derivado bajo un soporte de bootstrap de 88%. Las especies que mostraron una distribución restringida para esta área geográfica fueron L. caeruleata, L. nevada, P. juliani y M. nevadensis. Además, fueron los cuadrantes que más similitud geográfica tenían según los análisis multivariados, corroborando lo encontrado por Kattan et al., (2004), para mariposas Pronophilina. Por lo tanto, esta zona es propuesta como un área de endemismo.

Se obtuvo un cuarto clado se observó entre los cuadrantes A93 y A94, con un soporte de bootstrap de 65%, el cual s encuentra ubicado en la cordillera Oriental en el departamento de Cundinamarca. No obstante, este clado no presentó ninguna especie con una distribución restringida, por lo cual, a pesar de presentar un valor de bootstrap mayor al 50%, no sigue el concepto de endemismo tomado en el estudio: Por lo tanto, este clado no es considerado como un área de endemismo. Un quinto clado formado por los cuadrantes A72 y A82, con un soporte de bootstrap de 86%. Este clado se encuentra ubicado en la cordillera Central entre los departamentos de Caldas y Tolima. En esta zona geográfica se destaca la presencia de las especies D. inconspicua y L. melia, las cuales no se encuentran en ninguna otra parte del país (Pyrcz & Rodríguez, 2007; Pyrcz et al, 2006). Por tal motivo, esta área es considerada como un área de endemismo para la cordillera Central.

Un sexto clado está conformado por los cuadrantes A84, A66, A74, A75, A36 y A37, con un soporte de bootstrap de 85%. Este resultado es muy interesante, puesto que este clado está ubicado en la cordillera Oriental, en donde se encuentran ubicado zonas geográficas importantes para la conservación de la biota Andina, como es el páramo del Tamá, Sierra Nevada del Cocuy y el páramo de Paiba, los cuales forman un corredor biológico natural para las especies tanto vegetales como animales de esta parte del país (Morales et al., 2007). En este clado se reconocen especies endémicas de Pronophilina para la cordillera oriental como L.ionius, L.lebbaea,L.lactea, L.mirabilis, L. samius, L.vivienteni, M.apiculata, M.levana, M.pluviosa. Por tal razón, se considera este clado completo como un área de endemismo para la cordillera Oriental.

Figura 2. Cladograma resultado del análisis de parsimonia de endemismos (PAE) para el nivel de especie en el tamaño de cuadrícula de 0.5º x 0.5º.

En cuanto al análisis de PAE para el nivel de subespecie basado en la matriz para la cuadrícula de 0.5° latitud x 0.5° longitud, se obtuvieron 1234 árboles con 1023 pasos, CI=0.34, RI=0.56, y el árbol consenso tuvo 1023 pasos, CI= 0.28, RI= 0.39. Al igual que el análisis a nivel de especie, el cladograma para la categoría de subespecie presentó una politomía basal y sólo se observaron ocho clados (Fig.3). En donde, el primer clado estuvo conformado por los cuadrantes A1, A4, A5 y A8, soportado por un valor de bootstrap de 85%. A su vez, el cuadrante A4 y A5 conformaron un clado más diferenciado con un soporte de bootstrap de 87%. Este clado nuevamente se encuentra ubicado en la SNSM, soportado por las subespecies L. nevada nevadensis, L. caeruleata caeruleata, M. nevadensis nevadensis, C. cybele ssp.nov1 y P. juliani juliani, las cuales hasta el momento no han sido registradas para ninguna otra parte del país (Adams, 1986; Pyrcz et al., 2006; Casner & Pyrcz, 2010).

El segundo clado estuvo formado reiteradamente por los cuadrantes A138 y A139, con un soporte de bootstrap de 87%, y corresponden de nuevo a la parte de los Nudos de los Pastos (departamento de Nariño y los límites con el Ecuador). Este clado esta soportado por la presencia de las subespecies L. albocincta issacha, M. golondrina golondrina y M. mammunthus mammunthus, las cuales según su distribución geográfica, solamente están presentes en estas áreas, lo que corrobora lo reportado por Adams (1986) y Pyrcz et al. (2006). Lo que nos permite catalogar esta zona geográfica del país como un área de endemismo para los géneros de lepidópteros Pronophilina seleccionados para el estudio. Un siguiente clado fue el constituido por los cuadrantes A36 y A37 (bootstrap=82%), que corresponden al complejo del Tamá (Morales et al., 2007), en donde se encuentran restringidas las subespecies L.samius lineana, L.lebbaea moritzi, M.leaena gonzalezi, M.levana pervaga, M.pluviosa pluviosa y P.epidipnis orcidipnis¸ corroborando lo encontrado por Pyrcz et al., (2004). Basado en los anterior, proponemos este clado como un área ded endemismo para la cordillera Oriental.

Figura 3. Cladograma obtenido a partir del análisis de parsimonia de endemismos (PAE) para el nivel de subespecie en el tamaño de cuadrícula de 0.5º latitud x 0.5º longitud.

Se observó un clado conformado por los cuadrantes A104 y A112 (bootstrap=82%), localizado en la cordillera Occidental, soportado por la presencia de las subespecies D. dinias romeliana, L.excisa gargantua, M. inderena romeliana, M. inderena ssp. nov.1 y P. unifasciata eugeni. Por lo anterior, proponemos este clado como un área de endemismo para la cordillera Occidental, conocido según lo propuesto por Morales et al., (2007), como el complejo de Farallones de Cali. Un clado similar obtenido en el análisis a nivel de especie para este mismo tamaño de cuadrícula, se encontró para el nivel de subespecie, el cual corresponde a un clado general ubicado en la cordillera Oriental, en donde el clado estuvo constituido por los cuadrantes A46, A136, A65, A74, A84 y A86 (bootstrap=84%), abarcado los diferentes complejos basados en Páramos postulados por Morales et al., (2007), para la cordillera Oriental, como por ejemplo: el complejo del Cocuy, complejo Tota- Bijagual-Mamapacha, complejo de Pisba, complejo del Tamá, etc., lo que constituye un corredor biológico natural para la biota allí presente (Huertas & Ríos, 2005; Morales et al., 2007). No obstante, los cuadrantes A65, A74, A66 y A84, presentaron un valor de bootstrap más alto (83%), conformando un subclado. Las subespecies que se encuentran restringidas, en cuanto a su distribución, a este subclado son D.dinias dinias, D.dinias oenotria, L.schmidti schmidti, L.samius lineana, M.apiculata apiculata y M.leaena lanassa. Por tal razón consideramos este subclado como un área de endemismo para los géneros de Pronophilina seleccionados en la cordillera Oriental.

Así mismo, los cuadrantes A61, A52 y A51, con un soporte de bootstrap no tan alto (71%), formaron un clado, correspondiente a la cordillera Central. Sin embargo, se registraron dos subespecies restringidas para este clado correspondientes a L. excisa ssp.nov1 (angelae) y M. franciscae rodriguezi, lo que va acorde a los requisitos sugeridos para nuestro estudio para considerarse como un área de endemismo. Un ultimo clado está conformado por los cuadrantes A62, A72 y A82, pertenecientes a la cordillera Central (bootstrap=83%).este clado esta soportado por las subespecies D.drusilla tinta, D.inconspicua orientalis, D.inconspicua inconspicua, L.melia melia y L.tolima tolima, las cuales no se registraron para otro cuadrante, apoyando lo reportado por Casner & Pyrcz (2010) y Pyrcz et al., (2011), permitiéndonos sugerir este clado como un área de endemismo en la cordillera Central.

Finalmente, basados en los resultados obtenidos en el análisis de PAE y siguiendo los criterios de selección planteados para delimitar zonas de endemismo, se proponen cuatro áreas de endemismos, para el nivel de especie y siete para el nivel de subespecie, en el tamaño de cuadrícula de 0.5° latitud x 0.5° longitud. No obstante, las cuatro áreas de endemismos obtenidas a nivel de especie también se encontraron para el nivel de subespecie, adicionando tres áreas de endemismos más para este ultimo nivel taxonómico (Fig. 2 y 3). Lo anterior nos permite inferir que el nivel taxonómico que se emplea para delimitar áreas de endemismos en el análisis PAE afecta los resultados obtenidos en el cladograma, siendo el nivel de subespecie el que mayor resolución presentó en cuanto al número de áreas de endemismos encontradas, puesto que el análisis es mucho más fino a este nivel (Morrone et al., 2002), además, permite introducir la información cladística en el análisis (Morrone & Escalante, 2002).

El análisis correspondiente al tamaño de cuadricula de 1° latitud x 1° longitud a nivel de especie, se encontraron 834 árboles con 464 pasos, CI=0.26, RI=0.75, y el árbol consenso obtuvo 645 pasos, CI= 0.22, RI= 0.55. En el cladograma se evidenció un sólo clado, conformado por los cuadrantes A44 y A45, con un soporte de bootstrap de 85% (Fig.4). Este clado se encuentra localizado en el complejo orográfico conocido como el Nudo de los Pastos, en el departamento de Nariño y los límites con el Ecuador, lo que corrobora lo encontrado con el análisis de PAE a nivel de especie (Fig.2) y subespecie (Fig.3) para el tamaño de cuadrícula de 0.5º latitud x 0.5º longitud. Las especies registradas para esta zona fueron L.sp.nov1.(boyeri), M. golondrina y M. mammunthus. Estas especies también son reportadas por Adams (1986) y Pyrcz et al. (2006), para esta área geográfica solamente. Por consiguiente, se reitera esta zona geográfica como un área de endemismo importante para el país.

Figura 4. Cladograma derivado del análisis de parsimonia de endemismos (PAE) para el nivel de especie en el tamaño de cuadrícula de 1º latitud x 1º longitud.

Por otro lado, los cuadrantes restantes están formando nuevamente una politomía basal en el cladograma (Fig.4), lo que nos permite evidenciar la presencia de sólo un área de endemismo según el análisis del PAE para este nivel taxonómico para el tamaño de cuadricula de 1º latitud x 1º longitud.

A nivel de subespecie para el tamaño de cuadrícula de 1º x 1º, se obtuvieron 1010 árboles con 624 pasos, CI=0.29, RI=0.52, y el árbol consenso obtuvo 543 pasos, CI= 0.21, RI= 0.48.En el cladograma se evidenciaron 6 clados (Fig.5). El primer clado está formado por los cuadrantes A1, A3 y A4, con un soporte de bootstrap de 86%, correspondiente a la Sierra Nevada de Santa Marta (SNSM), en donde se registraron las subespecies C.cybele ssp.nov1, L.caeruleata caeruleata, L.nevada nevada, L.nevada nevadensis, M.nevadensis nevadensis y P.juliani juliani, las cuales presentaron una distribución restringida para esta área geográfica, coincidiendo por lo reportado por Adams & Bernard (1977), Adams (1986) y Pyrcz et al. (2004; 2006; 2007; 2010; 2011). Según estos resultados, se reafirma la SNSM como un centro de endemismo para los géneros de mariposas Pronophilina empleados en el estudio.

El segundo clado estuvo conformado por los cuadrantes A21 y A26, presentando un soporte de bootstrap de 85% (Fig.5). Este clado se encuentra ubicado en la cordillera Central, en los departamentos de Caldas, Risaralda y la parte norte del Tolima. Se destacan las subespecies D.drusilla krugeriana, L.huilana cajamarca, L.pieridina albicosta y L.zebra zebra, que se caracterizan por tener una distribución restringida a esta zona geográfica del país (Adams, 1986; Pyrcz & Rodríguez, 2007; Pyrcz et al., 2011). Por tal razón, sugerimos esta zona como un área de endemismo basado en el nivel taxonómico de subespecie para este tamaño de cuadrícula.

El tercer clado se encuentra ubicado en la cordillera Oriental entre los departamentos de Cundinamarca y Boyacá, conocido comúnmente como el altiplano Cundiboyacense. Este clado está representado por los cuadrantes A22, A23, A27 y A28, con un soporte de bootstrap de 86% (Fig.5).Las subespecies reportadas para esta zona geográfica fueron L.vivienteni vivienteni, L.lebbaea lebbaea, L. lactea lactea y L. mirabilis mirabilis. Por tal motivo, planteamos esta zona geográfica como un área de endemismo para la cordillera Oriental.

El cuarto clado encontrado con el análisis de PAE para este nivel taxonómico, se encuentra formado por los cuadrantes A44 y A45, con un valor de bootstrap de 87%, lo que es consistente con el resultado a nivel de especie para este mismo tamaño de cuadrícula (Fig.4). En esta zona están restringidas, en cuanto a su distribución geográfica, las subespecies L.albocincta issacha, M.golondrina golondrina y M.mammunthus mammunthus (Pyrcz et al., 2006). Este clado se encuentra ubicado nuevamente en el Nudo de los Pastos entre el departamento de Nariño y los límites con el Ecuador, lo que constituye esta zona geográfica, basado en nuestros datos, como una importante área de endemismo para mariposas de montaña en Colombia.

Figura 5. Cladograma obtenido a partir del análisis de parsimonia de endemismos (PAE) para el nivel de subespecie en el tamaño de cuadrícula de 1º latitud x 1º longitud.

En general, los resultados obtenidos con el análisis de parsimonia de endemismos (PAE) fueron bastantes robustos, puesto que los nodos de los clados que correspondieron a las áreas de endemismos presentaron valores de bootstrap altos (-80%).

Análisis Bayesiano

En el análisis mediante el uso de métodos de inferencia bayesiana, se encontró que los cladogramas obtenidos presentaron una mayor resolución en comparación con los resultados derivados del análisis de parsimonia de endemismos (PAE). A nivel de especie, en el tamaño de cuadrícula de 0.5° latitud x 0.5° longitud, se encontraron 8 clados con un alto soporte en el valor en la probabilidad posterior (Fig.6). En donde, el primer clado estuvo conformado por los cuadrantes A8, A1, A4 y A5 (Probabilidad posterior = 0.99). Este resultado también se obtuvo en el análisis de PAE para este nivel taxonómico y tamaño de cuadrícula (Fig.2). Estos cuadrantes hacen parte de la Sierra Nevada de Santa Marta (SNSM), lo que nos permite corroborar esta zona como un área de endemismo importante para el país, puesto que la presencia de especies como L. caeruleata, L. nevada, P. juliani y M. nevadensis, son únicas para la SNSM (Adams & Bernard, 1977; Adams, 1986; Pyrcz et al., 2006; Casner & Pyrcz, 2010).

El segundo clado está formado por los cuadrantes A51 y A52 (Probabilidad posterior = 0.96), los cuales están ubicados en la cordillera Central en el departamento de Antioquia. No obstante, este clado no es considerado un área de endemismo, puesto que, la especies que lo están conformando se encuentran distribuidas a lo largo de toda la zona Andina, como por ejemplo C. chelonis, C. chirone, L. excisa, D. dinias, entre otras, por lo que no se esta siguiendo lo propuesto por Nelson & Platnick (1981) y Platnick (1991) para el concepto de área de endemismo, y el cual esta siendo usado en el estudio. Un tercer clado está conformado por los cuadrantes A36 y A37 (Probabilidad posterior = 0.92), localizados en el departamento de Santander, en donde el cuadrante A37 hace parte de la Serranía del Tamá. A pesar de la presencia en este clado de la especie M. pluviosa, que hasta ahora no ha sido repostada para otros lugares del país (Pyrcz et al., 2006), y con un valor alto en la probabilidad posterior, no podemos sugerir esta zona como un área de endemismo, ya que no esta acorde con el concepto de área de endemismo que se esta empleando en el estudio. Esto mismo sucede con el cuarto clado obtenido en la inferencia bayesiana, en donde a pesar del alto valor de probabilidad posterior (0.89) y la presencia única de P. inercidona, no cumple los requisitos establecidos para considerarla como un área de endemismo.

Por su parte, el quinto clado conseguido esta constituido por los cuadrantes A9 y A10 (Probabilidad posterior = 0.87), y se encuentra ubicado en la parte de la Serranía del Perijá y la Serranía de Valledupar, en donde hasta el momento están reportadas únicamente para esta zona geográfica las especies L. altaselva, L. maletera, M. navarrae y M. quinterae (Adams & Bernard, 1979; Adams, 1986;Pyrcz et al.,2006; Casner & Pyrcz, 2010), lo que nos permite proponer este clado como un área de endemismo, puesto que cumple con los requisitos planteados para esta finalidad y se encuentra apoyado con un valor de probabilidad posterior alto. Con respecto al clado perteneciente a la SNSM y la Serranía de Perijá, Kattan et al., (2004), ya habían propuesto estas zonas geográficas, a lo que ellos denominaron provincias, como unas posibles áreas de endemismo basado en un análisis de clúster por composición de especies de mariposas, aunque este tipo de análisis no es muy usado para proponer áreas de endemismos, puesto que no se pueden conocer las relaciones históricas entre la áreas geográficas (Garzón- Orduña et al., 2008; Kreft & Jetz, 2010). Además, Adams & Bernard (1977; 1979) y Adams (1986), en sus trabajos sobre Pronophilina de la SNSM y de la Serranía de Valledupar, habían propuestos estas zonas geográficas del país como posibles áreas de endemismo para el grupo de lepidópteros Pronophilina, como también los trabajos realizados por Pulido & Andrade (2007) en la Serranía del Perijá.

En los clados restantes obtenidos a nivel de especie para el tamaño de cuadricula de 0.5º x 0.5º, presentaron un valor de probabilidad posterior entre 0.51 y 0.65, en donde la mayoría de clados presentaron las mismas especies y la cuales están distribuidas a lo largo de los Andes, por lo que no se pueden considerar como áreas de endemismos. No obstante, el clado formado por los cuadrantes A137 y A138, a pesar que tiene un bajo valor de probabilidad posterior (0.54), presenta dos especies únicas que no están reportadas para ningún otro cuadrante, las cuales son L. sp. nov1 (boyeri) y M. golondrina (Pyrcz et al., 2006; Casner & Pyrcz, 2010), lo que podría sugerirse como un área de endemismo. Finalmente, podemos proponer que a nivel de especie para este tamaño de cuadrícula, hay tres posibles áreas de endemismos (Fig.6).

Figura 6. Cladograma obtenido a partir del análisis de inferencia bayesiana para el nivel de especie en el tamaño de cuadrícula de 0.5º latitud x 0.5º longitud.

En cuanto el análisis bayesiano para el nivel de subespecie en el tamaño de cuadrícula de 0.5º latitud x 0.5º longitud, se encontró una mayor resolución en el cladograma en relación con el de nivel de especie, puesto que a nivel de subespecie se puede aumentar el poder de resolución en los análisis para definir áreas de endemismo en algunos casos, en cambio al emplear sólo el nivel de especie en los análisis, se puede disminuir el poder de resolución de los mismos (Morrone & Escalante, 2002; Rovito et al., 2004). Para este nivel taxonómico, se encontraron 6 clados bien diferenciados, con un soporte del valor probabilidad posterior alto en los nodos (Fig.7). En donde, nuevamente aparece el clado formado por los cuadrantes A8, A1, A4 y A5 (Probabilidad posterior = 0.96), correspondiente a la Sierra Nevada de Santa Marta, lo cual apoya lo reportado por Kattan et al., (2004) y lo encontrado en nuestros resultados para el nivel de especie con el mismo tamaño de cuadrícula tanto en el análisis bayesiano como en el PAE, lo que nos permite reiterar a esta zona geográfica como un área de endemismo en el país. Además, este clado esta soportado por la presencia de las subespecies de Pronophilina: L. nevada nevadensis, L. nevada nevadensis, L. caeruleata caeruleata, M. nevadensis nevadensis, C. cybele ssp.nov1 y P. juliani juliani, las cuales no se encuentran registradas para ninguna otra parte del país (Adams, 1986; Adams & Bernard, 1987; Pyrcz et al., 2006, Casner & Pyrcz, 2010).

Un siguiente clado se encuentra integrado por los cuadrantes A72 y A82 (Probabilidad posterior = 0.96), ubicado en la cordillera Central entre los limites de los departamentos de Caldas y Tolima, en donde se encuentra el páramo de Letras. Las subespecies que se registran para este clado son L. tolima tolima y D. drusilla tinta. Por lo tanto, basado en estos resultados, proponemos este clado como una posible área de endemismo importante en la cordillera Central. Un clado conformado por los cuadrantes A 138 y A139 (Probabilidad posterior = 0.89), ubicado en la parte sur del departamento de Nariño y los limites con el norte del Ecuador (Nudo de los Pastos). Este clado esta soportado por la presencia de las subespecies L. albocincta issacha, M. golondrina golondrina y M. mammunthus mammunthus, las cuales según su distribución geográfica, solamente están presentes en estas áreas, lo que apoya lo reportado por Adams (1986) y Pyrcz et al. (2006). Así mismo, esta área geográfica fue obtenida en el análisis de PAE para el nivel de subespecie (Fig.3) y en el análisis bayesiano a nivel de especie (Fig.6) para este mismo tamaño de cuadrícula. Por lo cual, reiteramos esta zona del país como un área de endemismo.

Los clados formados por los cuadrantes A84 y A93 y por los cuadrantes A90 y A122, ambos presentaron un bajo soporte en los nodos con un valor de probabilidad posterior de 0.59 y 0.58 respectivamente, y no presentaron subespecies con distribuciones restringidas para estas zonas geográficas, por lo que no son consideradas como áreas de endemismos. Sin embargo, al observar el clado formado por los cuadrantes A9 y A10, y a pesar de que presentó un bajo valor en la probabilidad posterior (0.54) como soporte en el nodo, se evidenció la presencia de cinco subespecies con una distribución restringida a esta zona geográfica, correspondiente a la Serranía del Perijá y a la Serranía de Valledupar. Esta subespecies son L. altaselva altaselva, L. maletera maletera, L. paramera paramera, M. navarrae navarrae y M. quinterae quinterae (Adams & Bernard, 1979; Adams, 1986; Pyrcz et al., 2006; Casner & Pyrcz, 2010). A su vez, este mismo clado fue encontrado para el análisis bayesiano a nivel de especie (Fig.6), por lo que nos permite inferir a esta zona geográfica como un área de endemismo. Por último, según los resultados obtenidos del análisis bayesiano para el nivel taxonómico de subespecie en el tamaño de cuadricula de 0.5º latitud x 0.5º longitud, proponemos cuatro áreas de endemismos (Fig.7).

Figura 7. Cladograma derivado del análisis de inferencia bayesiana para el nivel de subespecie en el tamaño de cuadrícula de 0.5º latitud x 0.5º longitud.

En el análisis bayesiano a nivel de especie para el tamaño de cuadrícula de 1º latitud x 1º longitud, se diferenciaron 4 clados (Fig.8). Un primer clado compuesto por los cuadrantes A1, A3 y A4 (Probabilidad posterior = 0.66). A pesar de presentar un valor de soporte para el nodo bajo, se observó la presencia de especies con una distribución restringida para este clado, las cuales son L. nevada, L. caeruleata, P. juliani y M. nevadensis. Este clado corresponde a la Sierra Nevada de Santa Marta. Por lo que corrobora esta zona geográfica como un área de endemismo importante en el país para las comunidades de mariposas Pronophilina (Adams, 1986; Kattan et al., 2004).

Figura 8. Cladograma obtenido a partir del análisis de inferencia bayesiana para el nivel de especie en el tamaño de cuadrícula de 1º latitud x 1º longitud.

El siguiente clado se encuentra conformado por los cuadrantes A44 y A45 (Probabilidad posterior = 0.66), correspondiente a la zona geográfica comprendida entre el departamento de Nariño y sus límites con el norte del Ecuador, lo que se conoce como el Nudo de los Pastos. Esta zona geográfica también se obtuvo con el análisis de PAE para este nivel taxonómico (Fig.4), y para el análisis bayesiano a nivel de especie para el tamaño de cuadrícula de 0.5º x 0.5º (Fig.6), en donde para este análisis correspondieron a los cuadrantes A137, A138 y A139, lo que confirma a esta zona geográfica del país como un área de endemismo para los grupos de lepidópteros Pronophilina. Las especies que están soportando este clado son L.sp.nov1.(boyeri), M. golondrina y M. mammunthus, las cuales muestran una distribución restringida para esta zona geográfica en el país (Pyrcz et al.,2006).

Por su parte los cuadrantes A27 y A28 (Probabilidad posterior = 0.61), formaron un clado localizado en la cordillera Oriental en el departamento de Cundinamarca, en donde las especies L. lactea y L. mirabilis, se encuentran dentro de este clado, y hasta el momento presentan una distribución restringida para esta zona del país (Adams, 1986; Pyrcz, comentario personal). Por lo tanto, podemos proponer este clado como un área de endemismo. Un último clado es el compuesto por los cuadrantes A21 y A26 (Probabilidad posterior = 0.61), ubicado en la cordillera Central en los límites de los departamentos de Caldas y Tolima. Finalmente, basado en los resultados derivados del análisis bayesiano a nivel de especie, se proponen cuatro áreas de endemismos para los géneros de Pronophilina empleados en el estudio para el tamaño de cuadrícula de 1º x 1º (Fig.8).

En cuanto al análisis bayesiano a nivel de subespecie para el tamaño de cuadrícula de 1º latitud x 1º longitud, se encontraron en el cladograma seis clados (Fig.9). Hay un clado formado por los cuadrantes A44 y A45 (Probabilidad posterior = 1), el cual también se obtuvo en el análisis bayesiano a nivel de especie (Fig.8) y para el análisis de PAE para el nivel de subespecie (Fig.5) para este tamaño de cuadrícula. Este clado corresponde a la zona geográfica de los Nudos de los Pastos. En esta zona se encuentran restringidas nuevamente, en cuanto a su distribución geográfica, las subespecies L.albocincta issacha, M.golondrina golondrina y M.mammunthus mammunthus (Pyrcz et al., 2006). Por lo cual, con base a los diferentes resultados obtenidos, nos dan apoyo para proponer esta zona geográfica como un área de endemismo.

Un clado conformado por los cuadrantes A5 y A7 (Probabilidad posterior = 0.87), el cual se encuentra ubicado en la cordillera Oriental, en donde están localizadas la Serranía del Perijá y la Serranía de Valledupar en el departamento del Cesar. En esta área geográfica se encuentran restringidas las subespecies L. altaselva altaselva, M. maletera maletera, M. navarrae navarrae, M.quinterae quinterae y P.epidipnis spp.nov1. (decimus). Por tal motivo, este clado cumple con los requisitos planteados en el estudio para ser un área de endemismo a partir de la distribución de las subespecies. Los cuadrantes A1, A3 y A4 componen un clado correspondiente al zona de la Sierra Nevada de Santa Marta (Probabilidad posterior = 0.98). Este clado también fue obtenido con el análisis de PAE para este mismo nivel taxonómico y tamaño de cuadrícula, aunque sin la presencia del cuadrante A4 (Fig.5). No obstante, este clado como se ha visto en los análisis de parsimonia e inferencia bayesiana, ha sido muy constante, por lo que esta zona geográfica se reitera como un área de endemismo importante para el país.

Un clado formado por los cuadrantes A20 y A31 (Probabilidad posterior = 0.79), el cual se encuentra ubicado en la cordillera Occidental entre los departamentos del Valle del Cauca y se extiende hasta los limites con el Choco y los límites con la parte occidental de Risaralda. Las subespecies que presentan una distribución restringida para estas zonas son L. excisa gargantua, L.zebra zebra. D. dinias romelia, M. inderena ssp.nov1 y P.unifasciata Eugeni, apoyando lo encontrado por Pyrcz (2004) y Pyrcz et al., (2006; 2011). Por consiguiente, con base a estos resultados, se propone esta zona geográfica como un área de endemismo. Por su parte, los cuadrantes A22, A23, A27 y A28 (Probabilidad posterior = 1), están conformando un clado bien definido con un alto valor de soporte para el nodo. Estos cuadrantes hacen parte de la cordillera Oriental y se encuentran ubicados entre el departamento de Cundinamarca y Boyacá. Este mismo resultado fue obtenido con el análisis de PAE para este mismo nivel taxonómico y tamaño de cuadrícula (Fig.5). Este clado esta soportado por la distribución restringida de las subespecies L.vivienteni vivienteni, L.lebbaea lebbaea, L. lactea lactea y L. mirabilis mirabilis (Adams, 1986). Por ende, tomando como referente estos resultados, planteamos esta zona geográfica como un área de endemismo importante para la cordillera Oriental.

Un último clado es observado el cladograma, el cual esta compuesto por los cuadrantes A14, A15, A21, A26 y A36, con un alto valor soporte para el nodo (probabilidad posterior =0.97) (Fig.9). Estos cuadrantes hacen parte de la cordillera Central, a excepción del cuadrante A14 que se encuentra localizado en la cordillera Occidental. Las subespecies que se encuentran restringidas a estas áreas geográficas son C. chelonis rectilínea, D. dinias salmoni, D.drusilla tinta, D.drusilla krugeriana, D.inconspicua inconspicua, L.excisa ssp.nov1. (angelae), L.huilana cajamarca, L.melia melia, L.paisa paisa, L.pieridina pieridina, L.tolima tolima, M.franciscae rodriguezi, M.inderena romeliana y P.unifasciata antioquiana. En el análisis de PAE a nivel de subespecie para este mismo tamaño de cuadrícula (Fig.5), se encontró un clado en la cordillera Central pero formada únicamente por los cuadrantes A21 y A26, lo que nos sugiriere que el análisis bayesiano tiene un mejor poder de resolución que el análisis de PAE. Por tal motivo, tomando en cuenta los resultados obtenidos con el análisis bayesiano, proponemos este clado como un área de endemismo, puesto que abarca más cuadrantes a lo largo de la cordillera Central, y tiene en cuenta más subespecies que el análisis de PAE.

Cabe anotar, que dos cuadrantes que no hacen parte de ningún clado (A13 y A41) (Fig.9), nosotros los proponemos como dos posibles áreas de endemismos, puesto que, el cuadrante A13, ubicado en la cordillera Oriental, abarca una gran parte de la Serranía del Tamá en el departamento de Santander, encontrándose subespecies, que según nuestros datos, sus distribuciones se restringen a esta zona geográfica del país, como lo son L. samius lineana, L.lebbaea moritzi, M.leaena gonzalezi, M.levana pervaga, M. pluviosa pluviosa y P.epidipnis orcidipnis. Por su parte, el cuadrante A41 contiene las subespecies C. cybele ssp.nov2, C. dymantis spp.nov1, C. enyo ssp.nov1, D. eliza eliza, L. huilana azufrali, las cuales presentan una distribución restringida a esta zona geográfica, correspondiente al departamento de Nariño, donde se destacan zonas como el volcán Galeras, el municipio de Belén y el municipio de la Planada. A su vez, el cuadrante A41hace parte del Nudo de los Pastos, lo que permite unir este cuadrante con los cuadrantes A44 y A45 para forma una sola área de endemismo.

Sin embargo, como se mencionó anteriormente, estos cuadrantes no forma parte de ningún clado, lo que podría significar que no sean tomadas como áreas de endemismos, pero sí tomamos el concepto sensu estricto de área de endemismo propuesto por Nelson & Platnick (1981), estos cuadrantes son áreas relativamente pequeñas, que presentan un número considerable de especies, en nuestro caso subespecies, y que no se encuentran en ninguna otra parte. Por eso, nosotros consideramos proponer como posibles áreas de endemismos a estos dos cuadrantes. Este procedimiento, también lo realizo Cardoso da Silva et al., (2004) en su trabajo en la identificación de áreas de endemismos para aves Passeridae en Brasil, en donde estos autores proponen un cuadrante que no forma ningún clado, como un área de endemismo, basado en la distribución restringida de algunas especies de Passeridae de Brasil.

Figura 9. Cladograma derivado a partir del análisis de inferencia bayesiana para el nivel de subespecie en el tamaño de cuadrícula de 1º latitud x 1º longitud.

Finalmente, según los resultados obtenidos en el análisis bayesiano a nivel de subespecie para el tamaño de cuadrícula de 1º latitud x 1º longitud, se proponen siete áreas de endemismos en los Andes colombianos, cuatro áreas de endemismos más que los encontrados con el análisis de PAE para el nivel de subespecie en el mismo tamaño de cuadrícula.

Métodos Multivariados

Análisis de Clúster

Al realizar el método de clúster empleando el índice de Jaccard y el método de agrupación UPGMA, se encontró que el dendograma obtenido para el tamaño de cuadricula de 0.5º latitud x 0.5º longitud, a nivel de especie y subespecie, presentaron un coeficiente co-fenético alto (Coph-Corr = 0.90 y Coph-Corr= 0.97, respectivamente).Se presentaron similitudes entre cuadrantes bastantes alejados, como por ejemplo el grupo formado por los cuadrantes A4, A5 y A53, en donde el cuadrante A4 y A5 están mucho más relacionados, puesto que hace parte de la Sierra Nevada de Santa Marta, pero están muy distanciados del cuadrante 53, el cual, se encuentra ubicado en la vertiente Oriental de la cordillera Central en el departamento de Antioquia. No obstante, el subgrupo formado por los cuadrantes A4, A5 y A1, y a pesar que se encuentra el cuadrante A53, presentan un alto valor de similitud entre ellos (0.90). Los cuadrantes A137, A138, A141 y 142 están formado otro subgrupo soportado con un alto valor de similitud ( ). Este subgrupo corresponde a la parte sur del departamento de Nariño y los limites de Ecuador (Nudo de los Pastos). Los cuadrantes A74 y A 85 forman un subgrupo perteneciente al departamento de Cundinamarca y Boyacá en la cordillera Oriental, con un valor de similitud de 0.87. El cuadrante A30 aparece separado de las otras áreas y forma ningún grupo (Fig.10).

En general, los otros subgrupos encontrados, presentan una alta similitud por encima de . Sin embargo, la mayoría de subgrupos se encuentran distribuidos entre las tres cordilleras y no hay una clara separación entre ellas en cuanto a distribución a nivel de especies. Estos resultados nos sugieren que este tipo de análisis no es el adecuado para tratar de definir relaciones geográficas basadas en la similitud de especies de mariposas Pronophilina en cada cuadrante (OGU), debido posiblemente a la desigualdad en el número de datos entre cada cuadrante (Fig.10). No obstante, cabe resaltar que la mayoría de los subgrupos que se obtuvieron, hacen parte de las zonas geográficas que son consideradas como áreas de endemismos según los análisis de PAE y bayesiano, como por ejemplo la SNSM, el Nudo de los Pastos y el altiplano Cundiboyacense.

Figura 10. Dendograma a nivel de especie para la cuadricula de 0.5º x 0.5º derivado a partir del análisis de clúster usando el índice de similitud de Jaccard y el método de agrupamiento UPGMA.

En cuanto al dendograma para el nivel de subespecie para la cuadrícula de 0.5º x 0.5º, a pesar de que presenta un valor alto en el coeficiente co-fenético (Coph-Corr= 0.97), los cuadrantes que están presentes en algunos grupos, no forman subgrupos bien diferenciados entre las tres cordilleras (Fig.11), como se creía a priori, puesto que se esperaba que los resultados a nivel de subespecie, fueran más claros y formaran grupos y subgrupos más definidos en cada cordillera en comparación con los resultados obtenidos a nivel de especie, lo cual no sucedió.

Figura 11. Dendograma a nivel de subespecie para la cuadricula de 0.5º x 0.5º derivado a partir del análisis de clúster usando el índice de similitud de Jaccard y el método de agrupamiento UPGMA.

Sin embargo, se logra evidenciar varios cuadrantes que forman diferentes subgrupos. Por ejemplo, se mantiene el grupo formado por los cuadrantes A4, A5 y A1 ( ), correspondientes a la Sierra Nevada de Santa Marta. Aparece un grupo formado por los cuadrantes A50, A51. A81, A72,

A52 y A91 ( ), que corresponderían a grupo compartido entre la cordillera Occidental y la cordillera Central. Otro grupo que se observa es el conformado por los cuadrantes A65, A66 y A84

( , que hacen parte de la vertiente occidental en la cordillera Oriental. El grupo formado por los cuadrantes A71 y A 121 ( , hacen parte de la vertiente occidental de la cordillera

Central. Se mantiene el grupo conformado por los cuadrantes A137, A138, A141 y 142 ( obtenido en los resultados para el nivel de especie, aunque el cuadrante A137 y A 141 presentan un grado mayor de similitud entre el grupo ( formando un subgrupo, correspondiente al área geográfica de los Nudos de los Pastos. El cuadrante A127 y A135 están formando un subgrupo con un valor de similitud de , entre los departamentos de Nariño y los límites entre Putumayo y Cauca. El grupo formado entre el cuadrante A30 y A60, a pesar de que tienen un valor de similitud bajo ( ), se encuentran ubicados en la vertiente occidental de la cordillera Occidental en el departamento de Antioquia. Los cuadrantes A49, A44 y A23, no hacen parte de ningún grupo y subgrupo, esto se debe nuevamente quizás a la poca cantidad de datos presentes en estos cuadrantes.

En el análisis a nivel de especie y subespecie para el tamaño de cuadrícula de 1°latitud x 1° longitud, se encontró que ambos dendogramas mostraron un alto valor en el coeficiente co-fenético (Coph-Corr= 0.86 y Coph-Corr= 0.84, respectivamente).Sin embargo, fueron unos valores de coeficiente co-fenético bajos en comparación con los obtenidos para el tamaño de cuadrícula u OGU de 0.5º latitud x 0.5º longitud. Cabe mencionar, que el dendograma tanto para nivel de especie y subespecie para el tamaño de cuadricula de 1º x 1º, presentaron valores de similitud muy bajos (Fig. 12 y 13). Por tal motivo, sólo se tuvieron en cuenta los grupos con un valor de similitud mayor a 0.45 para ambos niveles taxonómicos.

A nivel de especie, se localizaron 7 grupos (Fig.12). En donde, el grupo conformado por los cuadrantes A13, A22, A23, A27 y A28 ( ), pertenecen a la cordillera Oriental, en donde el cuadrante A13 es el menos similar entre el grupo ( ), y los más similares son el subgrupo conformado por los cuadrantes A23 y A27 ( ) que corresponden al altiplano Cundiboyacense. En la cordillera Central se encontró el grupo formado por los cuadrantes A15, A36,

A21 y A26, donde el cuadrante A21 y A26 ( ), ubicado en los limites de los departamentos de Caldas y Tolima, formaron un subgrupo diferente. Este subgrupo formado por los cuadrantes A21 y A26, en los análisis de PAE y bayesiano en este mismo nivel taxonómico, se propusieron como áreas de endemismos. Finalmente, el cuadrante A10 y A43, no formaron ningún grupo con otros cuadrantes, lo que podría explicarse con la presencia de algunas especies que aún no se encuentran en otros cuadrantes, como es el caso de P. inercidona, presente en el cuadrante A43, que para los análisis multivariados, la hace muy distinta a los otros cuadrantes y quizás por eso no se grupa con ningún otro cuadrante.

Figura 12. Dendograma a nivel de especie para la cuadricula de 1º x 1º derivado a partir del análisis de clúster usando el índice de similitud de Jaccard y el método de agrupamiento UPGMA.

A nivel de subespecie, se presentaron 5 grupos (Fig. 13). Un grupo es el conformado por los cuadrantes A22, A23, A27 y A28, los cuales hacen parte de la cordillera Oriental en la parte del altiplano Cundiboyacense. El cuadrante A23 y A27 presentan una mayor similitud ( ) y forman un subgrupo. Un subgrupo que se puede distinguir es el que contiene a los cuadrantes A14 y

A15, aunque su valor de similitud es muy bajo ( ). Un grupo bien definido perteneciente a la cordillera Central es el formado por los cuadrantes A21, A26 y A36.Sin embargo, el cuadrante A21 y A26 son más similares en cuanto a la distribución de especies, estableciendo un subgrupo que corresponde a los limites de los departamentos de Caldas y Tolima, aunque su valor de similitud es bajo ( ). Este mismo subgrupo se obtuvo en el dendograma para el nivel de especie en este mismo tamaño de cuadrícula (Fig.12), y que fue propuesto como un área de endemismo basados en los análisis de PAE y bayesiano.

Figura 13. Dendograma a nivel de subespecie para la cuadricula de 1º x 1º derivado a partir del análisis de clúster usando el índice de similitud de Jaccard y el método de agrupamiento UPGMA.

El cuadrante A44 y A45 conformaron un subgrupo con un valor de un similitud no tan alto ( ).No obstante, estos cuadrantes hacen parte de sur del departamento de Nariño y los limites con el Ecuador (Nudo de los Pastos). Estos resultados apoyan a esta zona geográfica como un sitio en donde se encuentran restringidas algunas subespecies de Pronophilina, y basados en los resultados de los análisis de PAE y bayesiano, es considerada un área de endemismo. Por último, el cuadrante A1 y A3 están formando un subgrupo, pero presenta un valor muy bajo de similitud

( ). Estos cuadrantes se destacan porque hacen parte de la Sierra Nevada de Santa Marta, la cual es propuesta como un área de endemismo según los análisis de PAE y bayesiano.

También, cabe mencionar que un subgrupo formado por los cuadrantes A5 y A7, aunque con un

índice de similitud bajo ( ), constituyen la parte de la Serranía del Perijá y que junto con el subgrupo de la Sierra Nevada de Santa Marta, forman una grupo más general, corroborando lo encontrado por Kattan et al., (2004). Por último, el cuadrante A32 y A43 no hacen parte de ningún grupo específico en el dendograma (Fig.13).

Análisis de Ordenación Non-metric multidimensional scaling (NMDS)

En el análisis de ordenación por NMDS para el nivel de especie en el tamaño de cuadrante de 0.5º latitud x 0.5º longitud, se obtuvo un índice de stress de Kruskal de 1.16, que según lo propuesto por Kruskal (1964) es un valor alto y por consiguiente los datos no se ajustan bien al modelo, es decir, que el número de datos no son homogéneos para todos los cuadrantes, ocasionado un sesgo en los resultados mediante este tipo de análisis multivariado. Por tal razón, no se pueden observar bien los grupos y subgrupos (Fig.14) encontrados con el análisis de clúster (Fig.10).

Figura 14. Diagrama derivado del análisis de ordenación non-metric multidimensional scaling (NMDS) para el nivel de especie en el tamaño de cuadrícula de 0.5º x 0.5º. A nivel de subespecie para el cuadrante de 0.5º x 0.5º, se encontró un índice de stress de Kruskal de 1.17., el cual es un valor similar al valor obtenido a nivel de especie. Igualmente, no se pudo diferenciar los grupos y subgrupos (Fig.15) derivados del análisis de clúster (Fig.11).

Figura 15. Diagrama proveniente del análisis de ordenación non-metric multidimensional scaling (NMDS) para el nivel de subespecie en el tamaño de cuadrícula de 0.5º x 0.5º.

Por tal razón, el análisis por NMDS para este nivel taxonómico y tamaño de cuadrícula no fue muy efectivo para diferenciar los cuadrantes en cuanto a la distribución de la especies de los géneros seleccionados para el estudio.

Para el tamaño de cuadrícula de 1º latitud x 1º longitud, el diagrama de ordenación NMDS para el nivel de especie, se encontró un índice de stress de Kruskal correspondiente a 0.2, el cual representa un valor bueno para el modelo, es decir, que el número de datos es más homogéneo entre los cuadrantes de mayor tamaño (1° x 1°) en relación con los cuadrantes de menor tamaño (0.5° x 0.5°).Además, se pudo evidenciar algunos de los grupos y subgrupos establecidos en el análisis clúster (Fig.12), como por ejemplo el grupo correspondiente a los cuadrantes ubicados en la cordillera Oriental (línea azul) y los cuadrantes que están en el Nudo de los Pastos (línea roja) (Fig.16).

Figura 16. Diagrama resultado del análisis de ordenación non-metric multidimensional scaling (NMDS) para el nivel de especie en el tamaño de cuadrícula de 1º x 1º.

A nivel de subespecie para el tamaño de la cuadrícula de 1º x 1º, se encontró un índice de stress de Kruskal correspondiente a 0.084, el cual según lo propuesto por Kruskal (1964) es un valor bueno para el modelo, lo que significa que los datos son más homogéneos a nivel de subespecie entre los cuadrantes de mayor (1º x 1º).De igual manera, se pudo corroborar algunos grupos y subgrupos encontrados con el análisis clúster (Fig.14), tales como, los cuadrantes A5 y A7 correspondiente a la Serranía del Perijá (línea azul), el subgrupo formado por los cuadrantes A44 y A45, concerniente al Nudo de los Pastos (línea roja) y el grupo que constituyen los cuadrantes A1 y A3, perteneciente a la Sierra Nevada de Santa Marta (línea verde) y el subgrupo conformado por los cuadrantes A13, A22, A23, A27 y A28, ubicados en la cordillera Oriental, entre los departamentos de Cundinamarca, Boyacá y parte de Santander (línea naranja) (Fig.17).

Figura 17. Diagrama obtenido a partir del análisis de ordenación non-metric multidimensional scaling (NMDS) para el nivel de subespecie en el tamaño de cuadrícula de 1º x 1º.

En una visión general en cuanto a los resultados obtenidos por el método de ordenación NMDS en nuestro estudio, no fueron muy eficientes como el análisis de clúster, lo que no corrobora lo propuesto por Kreft & Jetz (2010), en donde dicen que los métodos de ordenación NMDS son muy efectivos para encontrar relaciones entre áreas geográficas a partir de datos de distribución. Aunque apoya lo propuesto por varios autores que emplean el análisis clúster para buscar relaciones entre zonas geográficas teniendo en cuenta la distribución de los taxones (ej. García-Barros et al., 2002; Kattan et al., 2004; López et al., 2008; Carine et al., 2009). Sin embargo, ambos métodos multivariados mostraron alguna congruencia en la delimitación de algunos grupos y subgrupos, como por ejemplo, el grupo formado por la SNSM y la Serranía del Perijá, lo que corrobora lo reportado por Kattan et al., (2004). Los cuadrantes que forman el grupo perteneciente a la Cordillera Oriental entre al altiplano Cundiboyacense y Santander, los cuales, basados en los análisis de PAE y de inferencia bayesiana, son considerados como áreas de endemismos, como también la SNSM y la Serranía del Perijá. Áreas de Endemismo de los lepidópteros Pronophilina para los Andes colombianos

Analizándo los resultados obtenidos con los diferentes métodos biogeográficos empleados para establecer áreas de endemismos, para los géneros de mariposas Pronophilina escogidos para el estudio, podemos inferir que el uso de la cuadrícuala (OGUs) de 0.5º latitud x 0.5º longitud en el análisis de PAE para ambos niveles taxonómicos usados, mostró una resolución bastante baja en comparación con los resultados obtenidos con el análisis bayaesiano para este mismo tamaño de cuadrícula. Por su parte, con el análisis PAE a nivel de especie para el tamaño de cuadrícula de 0.5º x 0.5º, apenas se encontraron dos áreas de endemismos corrspondientes a zonas geográficas de Sierra Nevada de Santa Marta y la parte de los Nudo de los Pastos . En cambio, con el análisis Bayesiano se obtuvieron tres áreas de endemismos, correspondientes a la Sierra Nevada de Santa Marta, Serranía del Perijá y el Nudo de los Pastos.

A nivel de subespecie para el mismo tamaño de cuadrícula, con el análisis PAE se encontraron dos áreas de endemismos, la cuales son la Sierra Nevada de Santa Marta y el Nudo de los Pastos. Por el contrario, en el análisis Bayesiano se reportaron cuatro áreas de endemismos, correspondientes a las zonas geográficas de la Sierra Nevada de Santa Marta, Serranía del Perijá, el Nudo de los Pastos y la ubicada en la cordillera Central entre los límites de los departamentos de Caldas y Tolima, en donde se encuentra el páramo de Letras.

En cuanto al tamaño de cuadrícula de 1º latitud x 1º longitud, a nivel de especie, con el análsis de PAE se obtuvo una sola área de endemismo, la cual corrsponde a la zona geográfica del Nudo de los Pasto. Por su parte, en el análisis Bayesiano se encontraron cuatro áreas de endemismos, corrspondientes a la Sierra Nevada de Santa Marta, el Nodo de los Pastos, altiplano Cundiboyacense en la cordillera Oriental y otra localizada en la cordillera Central entre los límites de los departamentos de Caldas y Tolima.

En el análisis de PAE a nivel de subespecie para el tamaño de cuadrícula de 1º x 1º, se obtuvieron cuatro áreas de endemismos: la Sierra Nevada de Santa Marta, el Nudo de los Pastos, el área localizada en la cordillera Central entre los límites de los departamentos de Caldas y Tolima, y la altiplanicie Cundiboyacense. Por otro lado, con el análisis Bayesiano se encontraron siete áreas de endemismos, correspondientes a la Sierra Nevada de Santa Marta, Serranía del Perijá, altiplano Cundiboyacense, el Nudo de los Pastos, la zona localizada en la cordillera Central entre los límites de los departamentos de Caldas y Tolima, un área a lo largo de la cordillera Occidental, otra área ubicada en la cordillera Occidental entre los departamentos del Valle del Cauca y se extiende hasta los limites con el Choco y los límites con la parte occidental de Risaralda, la parte del departamento de Santander en el sitio de la Serranía del Tamá.

Tomando como referente los resultados expuestos anteriormente, nosotros sugerimos que el empleo de los métodos de inferencia bayesiana es una poderosa herramienta, que no ha sido muy usada en los estudios biogeográficos para la identificación de áreas de endemismos a partir de datos de distribución, quizás debido al mayor costo computacional que presenta los análisis bayesianos en comparación con el bajo costo que tienen los análisis de parsimonia (Lagos & Castilla, 1997; Alcantar et al., 2007).Además, la inferencia bayesiana se define como una distribución de probabilidades bajo una curva de todas las probabilidades existentes. Mientras que parsimonia busca la forma más sencilla. Inferencia bayesiana busca la forma en que las hipótesis sean más probables. Por eso es que los análisis bayesianos permiten evaluar diferentes hipótesis que parsimonia no permite (Tabima, comunicación personal, 31 de Octubre de 2011).

Basandonos en los resultados obtenidos tanto para el tamaño de cuadrícula de 0.5º latitud x 0.5º longitud y 1º latitud x 1º longitud, podemos inferir que los resulatdos obtenidos empleando el nivel de subespecie, presentaron una mejor resolución para la delimitación de las áreas de endemismos en comparación con el nivel de especie tanto en los análsiis de PAE y bayesiano, puesto que, al emplear este nivel taxonómico, se puede introducir la información clasdistica de los taxones, permitiendo que el análisis sea más refinado y robusto (Morrone & Marquez, 2001). Además,al emplear el nivel taxonómico de subespecie se pude aumentar el número de carácteres empleados en los análisis biogeográficos, permitiendo el aumento progresivo de los valores para los soportes en los clados (Posadas & Miranda-Esquivel, 1999; Porzecanski & Cracraft, 2005). Tambien se evidenció que el análisis con los cuadrantes de 1º latitud x 1º longitud, fueron más robustos que los análisis con el tamaño de cuadrantes de 0.5º latitud x 0.5º longitud, coroborrando lo reportado por Morrone et al., (2002), en donde la pobre resolución de los cladogramas para los cuadrantes de 0.5º x 0.5º, puede ser el resultado de problemas computacionales, lo que puede ser solucionado al ampliar el tamaño de los cuadrantes, en donde también, la resolución se aumenta, lo que se evidención también en nuestros resultados al incremetar el tamaño de los cuadrantes a 1º x 1º. De acuerdo con los resultados obtenidos en los diferentes análisis biogeográficos, decidimos escoger los resultados derivados del nivel taxonómico de subespecie para ambos tamaños de cuadrícula, por lo expuesto anteriormente, así como, se solaparon las áreas de endemismos que se obtuvieron para el análisis de PAE y el análisis bayesiano, para generar un solo mapa con las áreas de endemismos propuestas en los Andes colombianos para los géneros de Pronophilina seleccionados para el estudio. Por consiguiente, proponemos un total de siete áreas de endemismos en la zona andina colombina para el tamaño de cuadrícula de 1º latitud x1º longitud (Fig.18).

Figura 18. Áreas de Endemismos generales propuestos para el tamaño de cuadrícula de 1º latitud x1º longitud. Sierra Nevada de Santa Marta (verde claro), Serranía del Perijá (amarillo), Serranía del Tamá (rosado), Altiplanice Cundiboyacense (azul claro), Nudo de los Pastos (rojo), Área cordillera Occidental (azul oscuro) y Área cordillera Central (verde oscuro). Por su parte, para el tamaño de cuadrícula de 0.5º latitud x 0.5º longitud , proponemos cuatro áreas de endemismo, (Fig.19), las cuales hacen parte de las zonas geográficas delimitadas con el tamaño de cuadrícula de 1º latitud x 1º longitud, pero a menor escala.

Figura 19. Áreas de Endemismos generales propuestos para el tamaño de cuadrícula de 0.5º latitud x 0.5º longitud. Sierra Nevada de Santa Marta (vazul claro), Serranía del Perijá (amarillo), Nudo de los Pastos (verde), Área cordillera Central (azul oscuro). Inferencias Biogeográficas (Hipótesis de Homologías Primarias)

Basados en nuestros datos y en lo reportado en la bibliografía, inferimos que la mayoría de especies de Pronophilina presentan un patrón de especiación alopátrico y parapátrico (Adams,1985; Pyrcz & Wojtusiak, 1999; 2002). En donde, la asociación del ecotono y la elevación puede facilitar la especiación parapátrica a lo largo de un gradiente altitudinal, sumado la poca habilidad de dispersión que presentan las especies de Pronophilina (Guarnizo et al., 2009; Casner & Pyrcz, 2010). Una posible explicación a estos patrones de especiación parapátrica a nivel altitudinal, es la estrecha relación de las franjas altitudinales y la temperatura, en donde especies hermanas parecen ocupar el mismo estrato altitudinal en regiones vecinas a lo largo de una cadena motañosa ó en una cordillera disyunta (Adams, 1985; Viloria, 1998; Pyrcz & Wojtusiak, 2002; Hall, 2005), como por ejemplo, las poblaciones de C. chelonis y C. enyo, las cuales son especies hermanas que presentan una distribución parapátrica a lo largo de la cordillera Central y Oriental, en donde normalmente C. enyo ocupa franjas altitudinales por debajo de los 2200 msnm y C. chelonis por encima de los 2300 msnm. Una hipótesis propuesta es la competencia interespecifica, la cual podría regir la evolución de los nichos ecológicos a lo largo de un gradiente altitudinal y generar un desplazamiento de carácteres a largo plazo entre las especies involucradas (Pyrcz & Wojtusiak, 2002; Cadena, 2007). Una propuesta reciente es la hipótesis de la perturbación-vicarianza (disturbance-vicariance hypothesis) de Noonan & Gaucher (2006), según la cual una oscilación entre enfriamiento y calientamiento,puede originar migraciones altitudinales y propagación de las especies adaptadas al frío (en fases frías), seguido por una fragmentación y el aislamiento de las poblaciones de estas especies en las fases de calor, resultando en una radiación adaptativa y en patrones de especiación alopátrica y parapátrica (Rulll, 2008), lo que esta muy acorde al modelo de especiación propuesto por Adams (1985) para las especies de Pronophilina.

La orogénia de los Andes a jugado un rol esencial en los patrones de especiación y distribución de la mayoría de los taxones animales y vegetales, puesto que es considerado una barrera natural para la biota a nivel del Neotrópico en Sur América, teniendo un papel fundamental en los patrones de especiación en la región (Willmott et al., 2001; Kattan et al., 2004; Guarnizo et al., 2009). Se han propuesto varias hipótesis sobre el rol de la orogénia de los Andes en los modos de especiación, como son los tipos de diversificación vertical (altitudinal) a lo largo de gradientes, y horizontal (latitudinal) entre montañas y valles interandinos (Willmott et al., 2001; Hall, 2005; Guarnizo et al., 2009). Así mismo, patrones de diversificación horizontal y vertical son reportados para las especies de Pronophilina, como por ejemplo las especies del género Lymanopoda (Casner & Pyrcz, 2010), puesto que, evidencia demuestra que una prevalencia de clados compuestos de especies dentro de la misma franja altitudinal y las diferencias significativas en la elevación alrededor de los diferentes clados, sugiere que ha habido una gran diversificación a nivel altittudinal y latitudinal (Casner & Pyrcz, 2010).

Otros modelos que tratan de explicar los patrones de especiación en los Andes, se basan en eventos de vicarianza, como el primer modo de diferenciación, porque muchas especies que estan muy relacionadas y estan presentes en los Andes,presentan una distribución geográfica entre áreas adyacentes con un patrón altitudinal similar (Guarnizo et al., 2009). Adams (1985), también sugiere que los patrones de especiación de los lepidópteros Pronophilina es la consecuencia de eventos por vicarianza, ocasionados por las glaciaciones en el Pleistoceno, que originaron ciclos de expanción y contracción, que resultó en la fragmentación y aislamiento de las poblaciones de Pronophilina, seguido de procesos de especiación y de radiación adaptativa (Kattan et al., 2004). Además, las especies que estuvieron aisladas se diversificaron y se dispersaron hacia las franjas altitudinales bajas y se movieron dentro de rangos altitudinales similares entre montañas adyacentes, como por ejemplo, L. paisa, que vuela al norte de la cordillera Central y presenta una elevación similar a L. ionius, que vuela en la parte media de la cordillera Central y a tráves de la cordillera Oriental. Por su parte, L. lebbaea vuela en la cordillera Oriental y esta muy relacionada con L. labda, que vuela en la cordillera Central y Occidental. Sin embargo, sin datos moleculáres no se puede decir con certeza las relaciones entre especies de Pronophilina y el modo de especiación. No obstante, basado en datos morfológicos se puede sugerir algunas relaciones e inferir que la mayoría de especies de Pronophilina, presentan un reemplazamiento alopátrico y parapátrico que ocurre en los mismos estratos altitudinales en regiones adyacentes (Adams,1985; Casner & Pyrcz, 2010). No obstante, aún se necesitan hacer más estudios enfocados en evaluar estas hipótesis de homologías primarias planteadas para los lepidópteros de montaña Pronophilina, por medio de métodos moleculáres utilizados en biogeografía cladistica y filogeografía.

De igual forma, creemos que se necesita incrementar los datos de distribución de muchas especies y subespecies de los géneros de Pronophilina empleados en el estudio, para poder mejorar la matriz de datos de distribución, para obtener resultados más robustos y fiables, como también realizar una revisión taxonómica más exhaustiva de algunas especies de Pronophilina, que probablemente afectaran los resultados obtenidos en esta investigación. Por tal razón, pensamos que las áreas de endemismos encontradas en nuestro estudio pueden aumentar y variar considerablemente, al aumentar más la información sobre los patrones de distribución y de diversidad de los lepidópteros Pronophilina en el país, como también al momento de incluir la información filogenética de las especies y subespecies. No osbtante, este estudio se convierte en uno de los primeros trabajos en Colombia, en proponer áreas de endemismos basados en la distribución de mariposas de montaña Pronophilina en los Andes colombianos, contribuyendo de esta forma al concocimiento de los patrones biogeográficos de los lepidópteros Pronophilina en el país.

AGRADECIMIENTOS

Los autores desean expresar sus agradecimientos a Jean Francois LeCrom por permitirnos revisar su colección y por sus comentarios en el desarrollo del trabajo, a Gonzalo Andrade del Instituto de Ciencias Naturales (ICN) de la Universidad Nacional de Colombia, por facilitarnos la revisión del material depositado allá, a Giovanni Fagua de la Pontificia Universidad Javeriana por su colaboración, a Carlos Prieto por su constante asesoría, a Efraín Henao y a Cristóbal Ríos por su colaboración en la adquisición de información, a Santiago Madriñan director Museo de Historia Natural de la Universidad de los Andes, y en general a todos los directores y curadores de las diferentes colecciones revisadas a nivel nacional e internacional. A Angélica Pulido de la Universidad de los Andes por su asesoría en la realización de los mapas de distribución y a Javier Tabima de la Universidad de los Andes por su colaboración en los análisis de datos con PAUP, a Jorge Noriega por su apoyo y comentarios, y a Camila Plata y a Diego por su apoyo logístico en la fase de campo.

BIBLIOGRAFÍA

ADAMS, M.J. & BERNARD, G.I. (1977). Pronophiline butterflies (Satyridae) of the Sierra Nevada de Santa Marta, Colombia. Systematic Entomology 2: 263-281.

ADAMS, M. J. & G. I. BERNARD (1979). Pronophiline butterflies (Satyridae) of the Serranía de Valledupar, Colombia- Venezuela border. Systematic Entomology 4: 95-118.

ADAMS, M.J. (1985) Speciation in the Pronophiline butterflies (Satyridae) of the Northern Andes. Journal of Research on the Lepidoptera, Supplement, 1, 33 –49.

ADAMS, M.J. (1986). Pronophiline butterflies (Satyridae) of the three Andean Cordilleras of Colombia. Zoological Journal of the Linnean Society , 87: 235-320.

ALCANTAR, G.; CASTRO, S.; DÍAZ, S.; ROSETE, F.; MORALES, J. & AGULAR, J. (2007).Manual para el proceso de ordenamiento ecológico. ED, Secretaria de Medio Ambiente y Recursos Naturales. México, 290 p.

ANDRADE, M. & AMAT, G. (1996). Un estudio regional de las mariposas altoandinas en la cordillera Oriental de Colombia. En: Insectos de Colombia: Estudios escogidos. Bogotá: Editora Guadalupe. p. 149.

AMAT, G., F. FERNÁNDEZ & M.G, ANDRADE-C. (1999). Un vistazo actual a la taxonomía de insectos en Colombia. En: Amat, G., M.G. Andrade-C. & F. Fernández (eds.). Insectos de Colombia. Volumen II. Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales, Colección Jorge Alvarez Lleras N° 13. Santafé de Bogotá, Colombia. pp. 13-33.

BIONDI, M. (2001). Revision of the species of Chaetocnema from Madagascar (Coleoptera: Crysomelidae: Alticinae). European Journal of Entomology, 98, 233-248.

BIONDI, M. & D’ALESSANDRO, P. (2004b). The genus Pepila Weise (Alticinae) in the region of Australia: distribution, ecology and biogeography. New Developments in the biology of Chrysomelidae (ed. by P. Jolivet, J.A. Santiago-Blay and M. Schmitt), pp. 529–539. SPB Academic Publishing, The Hague.

BROOKS, D.R. & M.G.P. VELLER. 2003. Critique of parsimony analysis of endemicity as a method of historical biogeography. J. Biogeogr., 30: 819-825.

CADENA, D. (2007). Testing the role of interspecific competition in the evolutionary origin of elevational zonation: an example with Buarremon brush-finches (Aves, Emberizidae) in the Neotropical mountains. Journal Compilation, Evolution, 61-5: 1120-1136. CARDOSO DA SILVA, J.; CARDOSO DE SOUSA, M. & CASTELLETI, C. (2004). Areas of endemism for passerine birds in the Atlantic forest, South America. Global Ecology and Biogeography, 13, 85-92.

CASNER, K. & PYRCZ, T. (2010). Patterns and timing of diversification in a tropical montane butterfly genus, Lymanopoda (Nymphalidae,Satyrinae). Ecography, 33:251-259.

CRACRAFT, J. (1991). Patterns of diversification within continental biota; hierarchical congruence among the areas of endemism in Australia. Australian Systematic Botany, 4, 211–227.

CRISCI, J.; KATINAS, L. & POSADAS, P. (2003). Historical Biogeography: an introduction. Lybrary of Congress Cataloging in Publication Data. 249 p. U.S.A.

COX, C. & MOORE, P. (1993). Biogeography: an ecological and evolutionary approach. 5 Ed. Blackwell Science. 326 p. U.S.A.

DE LA MAZA, R. (1985). Mariposas mexicanas: guía para su colecta y determinación. 2 ed. México: Fondo de Cultura Económica, 57 -74 p.

DeVREIS, P.(1987). The Butterflies of Costa Rica and their natural history, Papilionidae, Pieridae,Nymphalidae. Princenton: Princenton University Press. 327 p.

GARCIA-BARROS, E.; GURREA, P.; LUCIAÑEZ, M., CANO, J.; MUNGUIRA, M.; MORENO, J.; SAINZ, H.; SANZ, M. & SIMÓN C. (2002). Parsimony analisys of endemicity and its application to animal and plant geographical distributions in the Ibero-Balearic region (western Mediterranean). Journal of Biogeography, 29, 109-124.

GARZÓN-ORDUÑA, I.J.; MIRANDA-ESQUIVEL, D.R. & DONATO. M. (2008). Parsimony Analysis of Endemicity describes but does not explain: an illustrated critique. Journal of Biogeography, 35(5): 903-913.

GLASBY, C.J. & ALVAREZ, B. (1999) Distribution patterns and biogeographic analysis of Austral Polychaeta (Annelida). Journal of Biogeography, 26, 507–533. GUARNIZO, E.; AMÉZQUITA, A. & BERMINGHAM, E. (2009). The relative roles of vicariance versus elevational gradients in the genetic differentiation of the high Andean tree frog, Dendropsophus labialis. Molecular Phylogenetics and Evolution, 50: 84–92.

HALL, J. (2005). Montane speciation patterns in Ithomiola butterflies (Lepidoptera: Riodinidae): are they consistently moving up in the world?. Proc. R. Soc. B, 272, 2457-1466.

HAMMER, Ø., HARPER, D.A.T., AND P. D. RYAN, 2001. PAST: Paleontological Statistics Software Package for Education and Data Analysis. Palaeontologia Electronica 4(1): 9pp. http://palaeo- electronica.org/2001_1/past/issue1_01.htm.

HERNÁNDEZ-C., J. (1992a). Caracterización geográfica de Colombia. En: Halffter, G. (ed.). La diversidad biológica de Iberoamérica I. Acta Zoológica Mexicana, Volumen especial. México. pp. 45- 53.

HERNÁNDEZ-C., J. (1992b). Vulnerabilidad y estrategias para la conservación de algunos biomas de Colombia. En: Halffter, G. (ed.). La diversidad biológica de Iberoamérica I. Acta Zoológica Mexicana, Volumen especial. México. pp. 191-302.

HUANG, X.; LEI, F. & Quiao, G. (2008). Areas of endemism and patterns of diversity for aphids of the QinghaiTibetan Plateau and the Himalayas. Journal of Biogeography, 35, 230–240.

HUELSENBECK J & F RONQUIST (2001) Mr Bayes: Bayesian inference of phylogeny. Biometrics 17: 754-755.

KATTAN, G.; FRANCO, P.; ROJAS, V. & MORALES, G. (2004). Biological diversification in a complex región: a spatial analysis of faunistic diversity and biogeography oh the Andes of Colombia. Journal of Biogeography, 31: 1829-1839.

KREFT, H. & JEZT, W. (2010). A framework for delineating biogeographical regions based on species distributions. Journal of Biogeography, 37: 2029-2053.

KÜKENTHAL. W. & BEIER, M. (1999). Handbuch der Zoologie. Berlin. Walter de Gruyter. 287 p. LAGOS, N. & CASTILLA, J. (1997). Inferencia estadística bayesiana en ecología: un ejemplo en el uso en una reserva marina chilena. Revista Chilena de Historia Natural, 70: 565-575.

LAMAS, G. (2004). Atlas of Neotropical Lepidoptera. Checklist: part 4ª. Hesperioidea- Papilionoidea. United States of America: Association for tropical Lepidoptera, Inc.

LOMOLINO, M.; RIDDLE, B. & BROWN, J. (2006). Biogeography. 3 Ed. Lybrary of Congress Cataloging in Publication Data. 821 p. U.S.A

MAHECHA-JIMENEZ, O.J., DUMAR-RODRIGUEZ, J. C & PYRCZ, T.W. (2011). Efecto de la fragmentacion del habitat sobre las comunidades de mariposas de la tribu Pronophilini a lo largo de un gradiente altitudinal en un bosque andino en Bogota (Colombia) (Lepidoptera:Nymphalidae, Satyrinae). SHILAP, 39(153), 2011: 117-126.

MARQUES, A. & PEÑA, A. (2010). Areas of endemism in the Antartic-a case study of the bentic hydrozoan genus Oswaldella (Cnidaria, Kirchenpaueriidae). Journal of Biogeography, 37: 6612-623.

MORRONE, J.J. (1994a). On the identification of areas of endemism. Syst. Biol., 43: 438- 441.

MORRONE, J.J. (1995). Distributional patterns of species of Rhytirrhinini (Coleoptera: Curculionidae) and the historical relationships of the Andean provinces. Global Ecology and Biogeography Letters, 4: 188-194.

MORRONE, J.J. & J.V. CRISCI. (1995). Historical biogeography: Introduction to methods. Annu. Rev. Ecol. Syst., 26: 373-401.

MORRONE, J.J. (1997). Biogeografía cladistica: conceptos básicos. Arbor, 68(623- 624): 373-388.

MORRONE, J.J. & ESCALANTE, T. (2002) Parsimony analysis of endemicity (PAE) of Mexican terrestrial mammals at different area units: when size matters. Journal of Biogeography, 29, 1095– 1104

MYERS, N.; R. MITTERMEIER; C. MITTERMEIER; G. DA FONSECA & J. KENT. (2000). Biodiversity hotspots for conservation priorities. Nature 43: 853-858. NAKA, L. (2010). Avian distribution patterns in the Guiana Shield: implications for the delimitation of Amazonian areas of endemism. Journal of Biogeography.

NELSON, G. & PLATNICK, N. (1981) Systematics and biogeography: cladistics and vicariance . Columbia University Press, New York.

PEÑA, C.; NYLIN, S. & WAHLBERG, N. (2011). The radiation of Satyrini butterflies (Nymphalidae: Satyrinae): a chanllenge for phylogenetic methods. Zoological Journal of the Linnean Society, 161:64-87.

PORZECANSKI, A.L. & J. CRACRAFT. (2005). Cladistic analysis of distributions and endemism (CADE): using raw distributions of birds to unravel the biogeography of the South American aridlands. J. Biogeogr., 32: 261-275.

POSADAS, P. & D.R. MIRANDA-ESQUIVEL. (1999). El PAE (Parsimony Analysis of Endemicity) como una herramienta en la evaluación de la biodiversidad. Revista Chilena de Historia Natural, 72: 539-546.

POSADA D & KA CRANDALL (1998) MODELTEST: testing the model of DNA substitution. Bioinformatics 14: 817-818.

PRIETO, C. (2003). Satirínos (Lepidoptera: Nymphalidae: Satyrinae) del Parque Nacional Natural Munchique, diversidad de especies y distribución altitudinal. Revista Colombiana de Entomología, 29(2): 203-211.

PULIDO, H. & ANDRADE, G. (2007). High altitudes butterflies (Lepidoptera: Rhopalocera) of the Serranía del Perijá, Colombia." En: Panamá. Evento: II Encuentro sobre lepidopterología Neotropical Ponencia: Libro:Resumen II Encuentro sobre lepidopterología Neotropical.

PYRCZ, T. W. & VILORIA, A. L. (1999). Mariposas de la Pronophilini de la Reserva Forestal Tambito, Cordillera Occidental, Colombia, Primera parte. Convergencia de los patrones de coloración en mariposas andinas: siete nuevas especies del género Pedaliodes Butler.– SHILAP Revta. lepid., 27(106): 173-287. PYRCZ, T. W. & WOJTUSIAK, J. (1999). Mariposas de la Pronophilini de la Reserva Forestal Tambito, Cordillera Occidental, Colombia, Segunda parte. Patrones de distribución altitudinal. SHILAP, 27(106), 1999: 203-213.

PYRCZ, T. W. & WOJTUSIAK, J. (2002). The vertical distribution of pronophiline butterflies (Nymphalidae: Satyrinae) along and elevational transect in Monte Zerpa (Cordillera de Mérida, Venezuela) with remarks on their diversity and parapatric distribution.– Global Ecol. biogeogr., 11: 211-221.

PYRCZ, T. W. (2004d). Notas taxonómicas sobre el género Pronophila Doubleday Con la descripción de cuatro nuevas subespecies de Pronophila unifasciata Lathy (Nymphalidae: Satyrinae: Pronophilini). Boletín Científico Museo de Historia Natural de Caldas, 8: 233-244.

PYRCZ, T. W. AND VILORIA, A. L. (2005). Adiciones a la fauna de mariposas de la reserva forestal de Tambito (Colombia): descripción de cuatro subespecies nuevas de la subtribu Pronophilina (Nymphalidae, Satyrinae). Boletin del Museo de Historia Natural de la Universidad de Caldas, 9: 258- 277.

PYRCZ, T. W. & RODRÍGUEZ, G. (2007). Mariposas de la tribu Pronophilini en la cordillera occidental de los Andes Colombia (Lepidoptera: Nymphalidae, Satyrinae).– SHILAP Revta. lepid., 35(140): 455-489.

PYRCZ, T. W., WILLMOTT, K. R., HALL, J. P. W. & VILORIA, A. L.(2006). A review of the genus Manerebia Staudinger (Lepidoptera: Nymphalidae: Satyrinae) in the northern Andes. Journal of Research on the Lepidoptera, 39(2000): 37-79.

PYRCZ, T. W., WOJTUSIAK, J. & GARLACZ, R. (2009). Diversity and Distribution Patterns of Pronophilini Butterflies (Lepidoptera: Nymphalidae: Satyrinae) along an Altitudinal Transect in North- Western Ecuador.– Neotropical Ent., 38(6): 716-726.

PYRCZ, T. W., GREENEY, WILLMOTT, K. & H., WOJTUSIAK, J. (2011). A taxonomic revision of the genus Daedalma Hewitson with the descriptions of twenty new taxa and the immature stages of two species (Lepidoptera: Nymphalidae: Satyrinae). Zootaxa, 2898: 1-68 (2011). QUIJANO-ABRIL, M.; CALLEJAS-POSADA, R. & MIRANDA-ESQUIVEL, D.R. (2006). Areas of endemism and distribution patterns for Neotropical Piper species (Piperaceae). Journal of Biogeography, 33, 1266–1278.

ROSEN, B.R. (1988). From fossils to earth history: applied historical biogeography. Analytical biogeography: an integrated approach to the study of animal and plant distributions (ed. by A.A. Myers and P.S. Gillers), pp. 437–481. Chapman & Hall, London.

ROSEN, B.R. & A.B. SMITH. (1988). Tectonics from fossils? Analysis of reef-coral and sea-urchin distribution from late Cretaceous to recent, using a new method. In:Gondwana and Tethys, Audley- Charles, M.G. & Hallam, A. (Eds.), Oxford Univ. Press. 275-305 pp.

ROVITO, S.; ARROYO, M. & PLISCOFF, P. (2004). Distributional modelling and parsimony analisys of endemicity of Senecio in the Mediterrean-type climate area of Central Chile. Journal of Biogeography, 31, 1623-1636.

RULL, V. (2008). Speciation timing and neotropical biodiversity: the Tertiary–Quaternary debate in the light of molecular phylogenetic evidence . Molecular Ecology, 17, 2722–2729.

SAMYN, Y. & TALLON, I. (2005). Zoogeography of the shallow-water holothuroids of the western Indian Ocean. Journal of Biogeography, 32, 1523–1538.

SHINGEO, S. (2006). Misconceptions about parsimony analysis of endemicity. Journal of Biogeography, 33, 2099–2106.

SILVA, J.M.C. & D.C. OREN. (1996). Application of parsimony analysis of endemicity in Amazonian biogeography: an example with primates. Biological Journal of the Linnean Society, 39: 427-437.

SIMBERLOFF, D. (1983). Biogeography: The unification and maduration of a science. p. 411-473. In: Perspectives in Ornithology. Brush, A.V. y G.H. Clark (Eds.) Cambridge University Press, N. Y.

SWOFFORD, D.L. (2002) PAUP*. Phylogenetic analysis using parsimony (*and other methods). Version 4.0b10 (PPC/Altivec). Sinauer Associates, Sunderland, MA. VASQUEZ-MIRANDA, H.; A.G. NAVARRO-SIGÜENZA & J.J. MORRONE. (2007). Biogeographical patterns of the avifaunas of the Caribbean Basin Islands: a parsimony perspective. Cladistics, 23: 180-200.

VILORIA, A. L. (en prensa). The Pronophilini (Nymphalidae: Satyrinae): synopsis of their biology and new systematics. Tropical Lepidoptera 12.

WADE, P. (2000). Bayesian Methods in Concervation Biology. Conservation Biology, 14:5, 1308- 1316.

WHITMORE, T.C. & PRANCE, G.T. (1987). Biogeography and Quaternary History in Tropical America.ED: Claredon press, Oxford England. 212 p.

ANÉXOS

1. Lista de especies y subespecies de Pronophilina registradas por género. Genero especie subespecie Corades chelonis chelonis Corades chelonis rubeta Corades chelonis rectilinea Corades chirone Corades cybele cybele Corades cybele ssp.nov1 Corades cybele ssp. nov2 Corades dymantis dymantis Corades dymantis ssp1 Corades enyo almo Corades enyo enyo Corades enyo ssp. nov1 Corades liliaceus Corades lactefusa Corades medeba columbina Corades pannonia ploas Daedalma dinias dinias Daedalma dinias leticia Daedalma dinias romeliana Daedalma dinias salmoni Daedalma drusilla drusilla Daedalma drusilla tinta Daedalma drusilla krugeriana Daedalma inconspicua orientalis Daedalma eliza Daedalma parvomaculata Lymanopoda albocincta albocincta Lymanopoda albocincta issacha Lymanopoda altaselva Lymanopoda altis Lymanopoda caeruleata Lymanopoda caucana Lymanopoda excisa excisa Lymanopoda excisa gargantua Lymanopoda excisa ssp. 1 (angelae) Lymanopoda florenciaensis Lymanopoda huilana huilana Lymanopoda huilana cajamarca Lymanopoda huilana ssp. 1 (azufrali)

Genero especie subespecie Lymanopoda ionius Lymanopoda labda labda Lymanopoda labineta labineta Lymanopoda lactea Lymanopoda lebbaea lebbaea Lymanopoda lebbaea moritzi Lymanopoda lecromi Lymanopoda maletera Lymanopoda melia melia Lymanopoda melia alba Lymanopoda mirabilis Lymanopoda sp. nov (boyeri) Lymanopoda nevada nevada Lymanopoda nevada nevadensis Lymanopoda obsoleta Lymanopoda paisa Lymanopoda panacea gortyna Lymanopoda paramera Lymanopoda pieridina pieridina Lymanopoda pieridina albicosta Lymanopoda samius samius Lymanopoda samius lineana Lymanopoda schmidti Lymanopoda tolima Lymanopoda vivienteni Lymanopoda zebra Pronophila orcus orcus Pronophila epidipnis orcidipnis Pronophila epidipnis orchewitsoni Pronophila epidipnis cana Pronophila epidipnis ssp. nov (decimus) Pronophila inercidona inercidona Pronophila juliani juliani Pronophila unifasciata bogotensis Pronophila unifasciata brennus Pronophila unifasciata antioquiana Pronophila unifasciata eugeni Pronophila unifasciata donachui

Genero especie subespecie Manerebia apiculata Manerebia franciscae franciscae Manerebia franciscae rodriguezi Manerebia germaniae germaniae Manerebia golondrina Manerebia inderena inderena Manerebia inderena antioquiana Manerebia inderena romeliana Manerebia inderena ssp.nov1 Manerebia leaena leaena Manerebia leaena lanassa Manerebia leaena gonzalezi Manerebia levana Manerebia mammuthus Manerebia pervaga Manerebia mycalesoides Manerebia navarrae Manerebia nevadensis Manerebia pluviosa Manerebia quinterae Manerebia sp1. nov

Anexo 2. Mapas de distribución de las especies y subespecies de los géneros de Pronophilina seleccionados para el estudio.