Botanical Sciences 90 (2): 97-108, 2012 BOTÁNICA ESTRUCTURAL

El hábito y la forma de crecimiento en la tribu Cacteae (Cactaceae, Cactoideae)

Monserrat Vázquez-Sánchez1, 3, Teresa Terrazas1 y Salvador Arias2 1Departamento de Botánica, Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México 2Jardín Botánico, Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México 3Autor para la correspondencia: [email protected]

Resumen: Los términos ‘forma de crecimiento’ y ‘hábito’ con frecuencia se usan como sinónimos; sin embargo, su asignación a las diferentes especies resulta problemática en algunos grupos taxonómicos debido a la diversidad morfológica; éste es el caso en Cactaceae, particularmente en la tribu Cacteae de la subfamilia Cactoideae. Se estudió la morfología del tallo de 102 especies (26 géneros) de Cacteae con el objetivo de identificar el hábito y reconocer cuántas formas de crecimiento se presentan en la tribu, así como para hacer una distinción clara entre los términos ‘hábito’ y ‘forma de crecimiento’ para Cactaceae y discutir sus diferencias respecto a los conceptos de forma de vida y arquitectura vegetal. Con base en las observaciones y mediciones para 102 especies de Cacteae se reconocieron cuatro formas de crecimiento (cilíndrica, columnar, globosa y globosa-deprimida). Por su tamaño y lon- gevidad no es posible utilizar los términos ‘árbol’ o ‘hierba’ para las especies de Cacteae. El 12% de las especies estudiadas de esta tribu tienen ramificación basítona (arbustos) comoAcharagma roseana, Ferocactus pilosus y Thelocactus bicolor. Sugerimos utili- zar únicamente el término ‘forma crecimiento’ para referirse a los tallos de la tribu Cacteae con la finalidad de evitar confusiones. Palabras clave: arbusto, arquitectura vegetal, cilíndrica, columnar, forma de vida, globoso.

Abstract: The terms ‘growth form’ and ‘habit’ are often used as synonyms. However, their assignment to different species is problematic because of the morphological diversity occurring in some taxonomic groups, as is the case in Cactaceae, particularly in the tribe Cacteae of the Cactoideae subfamily. Stem morphology was studied in 102 species (26 genera) of Cacteae in order to identify the habit and to recognize how many growth forms occur in the tribe, as well to make a distinction between the concepts of habit and growth form in Cactaceae, and to discuss the differences between them and the concepts of life form and plant archi- tecture. Based on observations and measurements for 102 species of Cacteae, four growth forms (cylindrical, columnar, globose, and globose-depressed) were recognized. Neither the habit ‘tree’ or ‘herb’ can be assigned to any member of Cacteae based on their size or longevity. Twelve percent of the studied species of this tribe have basitonic branching (shrubs) as for Acharagma roseana, Ferocactus pilosus and Thelocactus bicolor. In order to avoid confusion, we suggest using only the term ‘growth form’ when refe- rring to the various stem forms in the Cacteae tribe. Keywords: columnar, cylindric, globose, life form, plant architecture, shrub.

l término hábito, del latín habitus, significa porte o as- ‘Forma de crecimiento’ y ‘forma de vida’ se usan fre- Epecto exterior (Font Quer, 1977). Harris y Harris (2001) cuentemente como sinónimos de ‘hábito’ al referirse a la definen ‘hábito’ como la apariencia general o el modo de forma de una planta (Mueller-Dombois y Ellenberg, 1974; crecimiento de una planta. Para Judd et al. (2002) este tér- Moreno, 1984; Pavón et al., 2000). Sin embargo, el término mino denota la apariencia general de una planta y conside- ‘forma de vida’ fue propuesto por Raunkiaer (1934) para ran tres hábitos: (1) árbol (con un tronco bien definido), (2) clasificar a las plantas con base en la posición de las yemas arbusto (varias ramas que surgen en la posición basal y más u órganos de renuevo, a partir de los cuales se desarrollarán bajo que un árbol), ambos con tejido leñoso (lignificados), nuevos brotes o nuevo follaje después de la época desfa- y (3) hierba (tallos anuales no lignificados). Los términos vorable. Ejemplos de formas de vida según Raunkiaer son ‘árbol’, ‘arbusto’ y ‘hierba’ son el antecedente más antiguo ‘criptófita’ y ‘geófita’, y estos términos tienen una conno- de clasificación propuesto por Teofrasto (300 A.C.) con base tación adaptativo-ecológica (Mueller-Dombois y Ellenberg, en la forma de las plantas (Díaz et al., 2002). 1974). Por el contrario, ‘forma de crecimiento’ describe el

97 Monserrat Vázquez-Sánchez et al. diseño o figura y la construcción de los individuos, junto mientras que cuando la ramificación es basítona correspon- con los cambios que sufre a lo largo de su vida. Algunos au- derían a arbustos. tores, además de incluir en ella a las hierbas, los arbustos y En plantas de hábito arbustivo todas las ramas surgen los árboles, mencionan a las enredaderas y a las lianas, o bien cerca del nivel del suelo (ramificación basítona) como en únicamente se refieren a plantas erectas, rastreras o trepado- Leptocereus quadricostatus (Bello) Britton & Rose, Neorai- ras. De acuerdo con el uso actual del lenguaje, los conceptos mondia arequipensis (Meyen) Backeb. o Stenocereus stella- de hábito y de forma de crecimiento no pueden separarse en tus (Pfeiff.) Riccob. (Figura 1G). En las plantas con hábito la mayoría de los grupos taxonómicos. Un concepto más am- arbustivo las ramas pueden ser decumbentes, como en Pe- plio es el de ‘arquitectura vegetal’, el cual considera cuatro niocereus greggii (Engelm.) Britton & Rose o S. gummosus aspectos con base en el reconocimiento de las unidades de (Engelm. ex Brandegee) A.C.Gibson & K.E.Horak (Figura construcción: el tipo de crecimiento (rítmico o continuo), el 1H); postradas, como en Haageocereus albispinus (Akers) patrón de ramificación (monopodial o simpodial), la diferen- Backeb. y S. eruca (Brandegee) A.C.Gibson & K.E.Horak ciación morfológica de los ejes (ortótropa o plagiótropa) y la (Figura 1I), especie cuyas ramas parecen desplazarse por posición de las estructuras sexuales (terminal o lateral) para el suelo (Bravo-Hollis, 1978; Anderson, 2001); o péndu- asignar un modelo (Barthélémy y Caraglio, 2007; Bell y Br- las, como en algunas especies de Disocactus y Selenicereus yan, 2008). Estos atributos del estudio arquitectónico pueden (Anderson, 2001). Cuando en la familia Cactaceae el hábi- ser aplicados a cualquier planta, ya sea que se trate de un ár- to es arborescente o arbustivo, como se ejemplificó en los bol, un arbusto, una hierba o una liana (Hallé et al., 1978). párrafos anteriores, la asignación de estos términos no es Los miembros de la familia Cactaceae se caracterizan por difícil; sin embargo, hay tribus como Cacteae donde la asig- la morfología peculiar de sus tallos. El hábito en la familia nación del hábito no es fácil. es referido como hábito de crecimiento (Kaplan, 2001) o En la tribu Cacteae, sujeto de este estudio, predominan forma de crecimiento (Buxbaum, 1950; Bravo-Hollis, 1978; los géneros con individuos de talla baja, como Aztekium y Rauh, 1979; Anderson, 2001). En sentido estricto se pue- Mammillaria, pero también hay géneros cuyos integrantes de considerar que en la familia Cactaceae hay dos hábitos: tienen alturas de más de 1 m, como Echinocactus y Fero- arbóreo y arbustivo. Por ejemplo, en la subfamilia Cactoi- cactus, o son de tallas intermedias (20-30 cm), como Es- deae se presentan las modificaciones más evidentes de los cobaria, Neolloydia y Thelocactus. ¿Podrían aplicarse los tallos; cuando el hábito corresponde a un árbol sin ramas es conceptos de hábito arbóreo (árbol) y herbáceo (hierba) a los llamado columnar y cuando se ramifica se le conoce como miembros de la tribu?, ¿son arbustos algunos miembros de candelabriforme. Cuando la planta se ramifica se distingue los géneros Acharagma, Mammillaria y Thelocactus? An- en ella un tronco con ramas ortotrópicas (verticales) y pa- derson (2001) señala que en la tribu Cacteae las formas de ralelas entre sí, como en Pachycereus weberi (J.M.Coult.) crecimiento son cespitosas, globosas, globoso-deprimidas o Backeb. (Figura 1A) o Stenocereus dumortieri (Scheidw.) con forma de barril. Algunas de las formas descritas por An- Backeb.; la ramificación se simplifica, como en Carnegiea derson (2001) no podrían ser aplicadas en sentido estricto gigantea (Engelm.) Britton & Rose (Figura 1B), hasta des- a la forma de crecimiento en una cactácea; por ejemplo, la aparecer, como en Cephalocereus columna-trajani (Karw. forma de crecimiento cespitosa. El término ‘cespitoso’ tam- ex Pfeiff.) K.Schum. y Stephanocereus leucostele (Gürke) bién se ha utilizado para otras familias como Aizoaceae y A.Berg. (Figura 1C). En estas dos últimas especies se ad- Crassulaceae (Eggli y Newton, 2004) con tallos suculentos. quiere la forma de crecimiento columnar (Buxbaum, 1950; Este término entonces se refiere a la ramificación pero no Bravo-Hollis, 1978; Anderson, 2001), pero el hábito sigue a la forma de crecimiento, como puede notarse en las des- siendo arbóreo. cripciones de Benson (1982), quien no reconoce la forma de El tipo de ramificación en Cactaceae puede ser acróto- crecimiento cespitosa. El otro término empleado en la litera- na cuando las ramas aparecen cerca del ápice del tronco tura de cactáceas se refiere a la forma de crecimiento que en principal, como sucede en Browningia candelaris (Meyen) términos coloquiales se define como barril (Bravo-Hollis, Britton & Rose (Figura 1D; Bravo-Hollis, 1978); dicóto- 1978; Gibson y Nobel, 1986; Bravo-Hollis y Sánchez-Me- ma cuando el meristemo apical se divide en dos, como en jorada, 1991; Anderson, 2001), el cual alude a una forma Hatiora y Rhipsalis (Anderson, 2001); mesótona si de un cilíndrica con las variantes subcilíndrica o ligeramente ci- tronco bien definido salen ramas que se van ramificando su- líndrica. ¿Cuáles serían los términos a utilizar para evitar cesivamente hasta formar una copa amplia, como en Myr- ambigüedad? Entonces, las preguntas a responder en este tillocactus geometrizans (Mart. ex Pfeiff.) Console (Figura estudio fueron: ¿cuántas formas de crecimiento hay en Cac- 1E), Polaskia chichipe (Gosselin) Backeb. o Pereskia gua- teae?, ¿qué nombre deben recibir estas formas? Por lo tanto, macho F.A.C.Weber; o basítona si las ramas surgen desde la nuestro objetivo fue caracterizar las formas de crecimiento base, como en Cephalocereus senilis (Haw.) Pfeiff. (Figura dentro de la tribu Cacteae, estableciendo una distinción en- 1F). Las especies con ramificación acrótona o mesótona co- tre los conceptos de hábito y de forma de crecimiento. rresponderían a árboles, sin importar la altura de las plantas,

98 Botanical Sciences 90 (2): 97-108, 2012 Hábito y forma de crecimiento en Cacteae

Figura 1. Hábito y tipo de ramificación de algunas especies de Cactoideae pertenecientes a las tribus Browningieae, Cereeae y Pachycer- eeae. A. Pachycereus weberi (árbol, ramificación mesótona). B. Carnegiea gigantea (árbol, ramificación mesótona). C. Stephanocereus leucostele (árbol, columnar). D. Browningia candelaris (árbol, ramificación acrótoma). E. Myrtillocactus geometrizans (árbol, ramifi- cación mesótona). F. Cephalocereus senilis (arbusto, ramificación basítona). G. Neoraimondia arequipensis (arbusto, ramificación basí- tona). H. Stenocereus gummosus (arbusto, ramificación basítona, decumbentes).I. Stenocereus eruca (arbusto, basítona, postrado).

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Materiales y métodos elementos de la arquitectura de cada especie (von Willert et al., 1990; Barthélémy y Caraglio, 2007). Por su parte, Innes Se realizó una revisión exhaustiva de la literatura sobre las y Glass (1991) proponen ocho formas que resumen la pro- formas de crecimiento para los miembros de Cacteae tanto puesta de Hunt, creando subcategorías. Con base en nues- en floras como en monografías y descripciones originales. tros resultados consideramos que para los miembros de la Para un total de 102 especies se hicieron observaciones tribu Cacteae se reconocen cuatro formas de crecimiento. y mediciones en campo en las áreas de distribución natu- Los caracteres de la arquitectura de los tallos, del hábi- ral de las especies y éstas se complementaron para algunas to, de las formas de crecimiento y de las formas de vida se especies con observaciones en la colección del Jardín Bo- han usado indistintamente en los análisis filogéneticos para tánico del Instituto de Biología de la Universidad Nacional hacer interpretaciones sobre la evolución de la forma de cre- Autónoma de México. Para cada especie, por lo menos tres cimiento y el hábito. Por ejemplo, Hernández-Hernández et individuos fueron medidos en su altura y diámetro para ca- al. (2011) señalan que la forma ‘globosa solitaria’ se adqui- tegorizar las formas de crecimiento. Como parte del estudio rió tempranamente en la diversificación de la tribu y que para caracterizar su anatomía vascular (Vázquez-Sánchez y ‘globoso-cespitoso o agrupado’ predomina en tres clados, Terrazas, 2011; T. Terrazas, datos no publicados) se reco- mientras que Nyffeler (2002), con cuatro representantes de lectaron entre una y tres plantas por especie, lo que permitió Cacteae, señala que la tribu es “cilíndrica corta a globosa o confirmar si el crecimiento era agregado (varios individuos globosa-cespitosa”. Sin embargo, nuestros resultados indi- creciendo juntos) o ramificado. Si la planta era ramificada can que la forma de crecimiento más común es la cilíndri- se asignó el tipo de ramificación (basítona, mesótona, acró- ca y que el uso del hábito en Cacteae es controversial (ver tona). abajo); por ello, las hipótesis de estos autores tienen que confirmarse utilizando los términos adecuados, por ejemplo, Resultados las formas de crecimiento aquí propuestas.

Con base en las observaciones y mediciones efectuadas se El hábito. Los términos ‘árbol’ y ‘arbusto’ se han emplea- establecieron cuatro formas de crecimiento para Cacteae. do para describir a los miembros de las cuatro subfamilias (1) Globosa, si el tallo tiene aproximadamente la misma al- de Cactaceae: Cactoideae, Maihuenioideae, Opuntioideae y tura que diámetro (Figura 2A-C); esta forma de crecimiento Pereskioideae (Leuenberger, 1986; Anderson, 2001; Taylor se presentó en 24% de las especies. (2) Globosa-deprimida, y Zappi, 2004; Edwards y Donoghue, 2006). Ambos hábi- si el diámetro del tallo es mayor que su la altura y el eje ver- tos tienen en común características como ser leñosos (con tical está comprimido (Figura 2D, E); se presentó en 26% crecimiento secundario) y perennes, pero se diferencian en de las especies. (3) Cilíndrica, crece más en altura que en su altura y el tipo de ramificación (Font Quer, 1977; Hickey diámetro, pero la altura no alcanza más del doble que su y King, 2000). En la tribu Cacteae (Cactoideae), a pesar de diámetro; se presentó en 41% de las especies estudiadas y es que todas sus especies tienen crecimiento secundario y son común en varios géneros (Figura 2F-H). (4) Columnar, si la perennes, por su altura, reducción en la ramificación (mono- altura de la planta es de dos, tres o hasta más de cinco veces pódicos) y suculencia no se les asigna el término ‘árbol’. Es el tamaño de su diámetro (Figura 2I); se encontró sólo en importante mencionar que algunos autores asignan el tér- 9% de las especies. Las formas de crecimiento asignadas a mino ‘hierba’ o ‘hierba suculenta’ a los miembros de Cac- las 102 especies de la tribu Cacteae estudiadas se sintetizan toideae con tallos cortos, globosos y suculentos (Kiesling, en el Cuadro 1. La ramificación se presentó en 12% de las 1999; Albesiano y Fernández-Alonso, 2006; Kiesling et al., especies estudiadas; ésta fue basítona en casi todas las espe- 2008). Una hierba en sentido estricto es una planta con tallos cies y mesótona sólo en Mammillaria prolifera. no lignificados o apenas lignificados (no leñosos) y que de- cae anualmente (raramente perenne) (Font Quer, 1977; Lin- Discusión coln et al., 1996). Los miembros de Cacteae no se apegan a esta definición porque son plantas de lento crecimiento A pesar de que se ha estudiado la arquitectura de los tallos y de ciclo de vida relativamente largo (Godínez-Álvarez et en Cactaceae y ésta se señala como simple por tener po- al., 2003), tienen abundante tejido secundario (> 60% de su cas unidades de construcción (Loup, 1983), la delimitación volumen) en las especies de baja altura (Vázquez-Sánchez de las formas de crecimiento no ha logrado consenso. Hunt y Terrazas, 2011) y son perennes (longevas); por ello no es (1989) considera en su concepto de hábito o forma de creci- apropiado considerarlos hierbas. miento aspectos no sólo de la apariencia general de la plan- Es común en la literatura de cactáceas encontrar el tér- ta, sino que incorpora una descripción total de la morfología mino ‘cespitoso’ cuando surgen tallos (ramas) pequeños en (p. ej., presencia de hojas, posición de la aréola y número la base de la planta, como por ejemplo en Coryphantha ma- de costillas). Estas características no son comparables entre cromeris, o en la parte media del tallo principal o de otra los diferentes miembros de la familia y podrían considerarse rama, como en Mammillaria prolifera (Craig, 1989; Dicht

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Figura 2. Formas de crecimiento y ramificación de algunas especies de Cacteae.A-C. Globosa. A. Stenocactus crispatus. B. Coryphantha cornifera. C. Glandulicactus crassihamathus. D, E. Globosa-deprimida. D. Obregonia denegrii. E. Ariocarpus retusus. F-H. Cilíndrica. F. Echinomastus unguispinus. G. Thelocactus bicolor, ramificación basítona. H. Neolloydia conoidea. I. Ferocactus pilosus, columnar, ramificación basítona.

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Cuadro 1. Caracterización de las formas de crecimiento en especies de la tribu Cacteae. Nombres aceptados por Guzmán et al. (2003).

Especie Forma de crecimiento Especie Forma de crecimiento Acharagma aguirreana globosa Ferocactus recurvus cilíndrica Acharagma roseana cilíndrica Ferocactus reppenhagenii cilíndrica Ariocarpus agavoides globosa deprimida Ferocactus robustus cilíndrica Ariocarpus fissutarus globosa deprimida Ferocactus townsendianus cilíndrica Ariocarpus kotschoubeyanus globosa deprimida Ferocactus viridescens globosa Ariocarpus retusus globosa deprimida Ferocactus wislizenii columnar Ariocarpus retusus subsp. trigonus globosa deprimida Ferocactus wislizenii subsp. herrerae columnar Ariocarpus scaphirostris globosa deprimida Geohintonia mexicana globosa Astrophytum asterias globosa deprimida Glandulicactus crassihamathus globosa Astrophytum capricorne cilíndrica Glandulicactus uncinatus cilíndrica Astrophytum myriostigma cilíndrica Leuchtenbergia principis cilíndrica Astrophytum ornatum cilíndrica Lophophora diffusa globosa deprimida Aztekium ritteri globosa deprimida Lophophora williamsii globosa deprimida Cochemiea halei cilíndrica Mammillaria albilanata subsp. tegelbergiana cilíndrica Cochemiea poselgeri cilíndrica Mammillaria compresa globosa Coryphantha cornifera globosa Mammillaria elongata cilíndrica Coryphantha erecta cilíndrica Mammillaria heyderi globosa deprimida Coryphantha georgii cilíndrica Mammillaria lenta cilíndrica Coryphantha macromeris cilíndrica Mammillaria prolifera cilíndrica Coryphantha potosiana globosa Mammillaria scrippsiana globosa Digitostigma caput-medusae cilíndrica Mammillaria senilis cilíndrica Echinocactus grusonii globosa Mammillaria uncinata globosa deprimida Echinocactus horizonthalonius globosa deprimida Mammillaria winterae globosa deprimida Echinocactus parryi cilíndrica Mammillaria zephyranthoides globosa deprimida Echinocactus platyacanthus columnar Mammilloydia candida cilíndrica Echinocactus texensis globosa deprimida Neolloydia conoidea cilíndrica Echinomastus intertextus cilíndrica Obregonia denegrii globosa deprimida Echinomastus mariposensis cilíndrica Ortegocactus macdougallii globosa Echinomastus unguispinus cilíndrica Pelecyphora aselliformis globosa deprimida Epithelantha micromeris globosa Pelecyphora strobiliformis globosa deprimida Escobaria dasycantha cilíndrica Sclerocactus scheeri globosa Escobaria laredoi globosa Stenocactus coptonogonus globosa deprimida Escobaria missouriensis globosa deprimida Stenocactus dichroacanthus globosa Ferocactus alamosanus columnar Stenocactus heteracanthus globosa Ferocactus chrysacanthus subsp.grandiflorus columnar Stenocactus multicostatus globosa deprimida Ferocactus cylindraceus columnar Stenocactus pentacanthus globosa Ferocactus echidne globosa Stenocactus phyllacanthus globosa Ferocactus Emoryi cilíndrica Strombocactus disciformis globosa Ferocactus flavovirens cilíndrica Thelocactus bicolor cilíndrica Ferocactus fordii cilíndrica Thelocactus conothelos globosa Ferocactus glaucescens globosa Thelocactus hastifer cilíndrica Ferocactus gracilis columnar Thelocactus heterocromus globosa deprimida Ferocactus haematacanthus cilíndrica Thelocactus hexaedrophorus globosa deprimida Ferocactus hamatacanthus cilíndrica Thelocactus leucacanthus cilíndrica Ferocactus histrix cilíndrica Thelocactus rinconensis subsp. hintonii cilíndrica Ferocactus latispinus globosa deprimida Thelocactus tulensis cilíndrica Ferocactus macrodiscus globosa deprimida Turbinicarpus beguinii cilíndrica Ferocactus peninsulae columnar Turbinicarpus horripilus cilíndrica Ferocactus pilosus columnar Turbinicarpus nieblae globosa Ferocactus rectispinus cilíndrica Turbinicarpus saueri subsp. knuthianus globosa Turbinicarpus schmiedickeanus subsp. schwarzii globosa deprimida

102 Botanical Sciences 90 (2): 97-108, 2012 Hábito y forma de crecimiento en Cacteae y Lüthy, 2005). Bravo-Hollis y Sánchez-Mejorada (1991) figuras geométricas básicas de sus tallos. En general, sus usan este término para referirse a las cactáceas que son ca- tallos son simples y están limitados a una sola unidad de paces de formar “nuevos brotes en la base o a los lados del construcción. Ésta se caracteriza por la abundancia de teji- tallo”. De acuerdo con Font Quer (1977), son plantas cespi- do primario -médula y córtex- (Kaplan y Groff, 1995) y la tosas aquellas que amacollan mucho, crecen muy próximas escasa acumulación de tejido vascular secundario (Altesor y llegan a cubrir extensiones más o menos grandes. En un et al., 1994; Vázquez-Sánchez y Terrazas, 2011). Además, pasto el tallo puede ser erecto o decumbente, y lo más co- tienen crecimiento longitudinal indeterminado, el cual per- mún es que los nuevos brotes de las ramas laterales emerjan manece activo hasta la muerte de la planta como lo señala del ápice de la hoja envainada. Gibson (2009) señala que el Buxbaum (1950) para otras cactáceas, por lo que la forma desarrollo de la arquitectura estolonífera y rizomatosa suce- final que adoptan está definida por su ritmo de crecimiento. de cuando se rompe la punta del brote a través de la vaina, La forma de crecimiento globosa, denominada por produciéndose así el crecimiento cespitoso. Nuestras obser- Buxbaum (1950) como hábito globoso (forma de esfera, vaciones de campo para los miembros de Cacteae mostra- como en Echinocactus grusonii), ya se había reconocido ron que las ramas nuevas comúnmente surgen de la base como la forma predominante en la tribu Cacteae (Ander- del tallo principal o de nuevas ramas, lo cual constituye un son, 2001). La forma de crecimiento globosa tiene un creci- caso de ramificación basítona, pero no de un rizoma, como miento terminal lento y el crecimiento lateral es rápido; una sucede en un pasto, ya que en Cacteae no se ha registrado vez que se ha alcanzado el diámetro máximo el crecimiento este tipo de tallo. Consideramos que el término adecuado en altura es muy lento (Buxbaum, 1950). Los individuos para referirnos a plantas que tienen esta ramificación es con forma de crecimiento globosa pueden encontrarse soli- hábito arbustivo. Nuestros resultados indican que 12% de tarios o agrupados, dando la apariencia de colonias, como las especies estudiadas pueden denominarse ‘arbustos’ por- en Stenocactus crispatus (Figura 2A). Otras especies como que se ramifican desde la base, como Acharagma roseana, Acharagma roseana y Ortegocactus macdougallii mantie- Coryphantha erecta, Ferocactus pilosus, Ortegocactus ma- nen la forma de crecimiento globosa y son arbustos por sus cdougalli y varias especies de Mammillaria y Thelocactus ramas basítonas. que tienen diversas formas de crecimiento. Sin embargo, en La forma de crecimiento denominada globoso-deprimi- Airampoa (Opuntioideae), Corryocactus aureus (Meyen) da, es decir, comprimida o con el eje vertical menor que el Hutchinson ex Buxb. (Pachycereeae-Cactoideae) y Parodia diámetro del tallo, se caracteriza porque el incremento en ottonis (Lehm.) N.P.Taylor (Notocactaceae-Cactoideae) hay diámetro sobrepasa al incremento en altura; se presenta en ramificaciones laterales, que forman estolones y luego se pocas especies y es la forma de crecimiento característica enraizan (Haustein, 1988) y por ello el uso de término ‘ces- de las especies de Ariocarpus. Esta forma de crecimiento pitoso’ sí sería correcto para estas especies con estolones. también ha sido referida por Anderson (2001) como geófita; La ramificación mesótona de algunas especies de Mam- sin embargo, este término corresponde a una de las formas millaria (como M. prolifera), en sentido estricto correspon- de vida propuestas por Raunkiaer (1934). Geófita se refiere dería a un árbol de talla corta; sin embargo, por su tamaño y a plantas cuyos bulbos u órganos de renuevo destinados a cercanía de las nuevas ramas al suelo se le asigna el término sobrevivir en la época desfavorable se sitúan bajo la super- arbusto. Un caso excepcional corresponde a la formación de ficie del suelo o del agua; la profundidad que tienen bajo la ramas por división del meristemo apical, generando una di- superficie varía entre especies (Raunkiaer, 1934). Los tallos cotomía como en Mammillaria morganiana Tiegel, M. mue- y las raíces de muchas especies de Cacteae tienen la capa- hlenpfordtii Foerster, M. parkinsonii Ehrenb. y M. perbella cidad de contraerse durante la época desfavorable, cuando Hildm. ex K.Schum. (Boke, 1976; Craig, 1989). Este tipo de la disponibilidad de agua es baja, como recientemente fue división del meristemo apical también se presenta en varias demostrado por Garrett et al. (2010). Esta habilidad de con- especies de Hatiora y Rhipsalis y difiere de la ramificación tracción permite a los individuos que crecen al nivel del acrótona, en la que las ramas surgen muy cerca del ápice suelo, como los de las especies de Ariocarpus o de Astro- pero de meristemos laterales. phytum asterias, resistir las sequías extremas a pesar de es- Con base en los argumentos señalados consideramos que tar rodeados de suelo que se mantiene mucho más caliente el uso del ‘hábito’ no es apropiado para las especies de la tri- que la temperatura del aire (Geiger et al., 2003). Durante el bu Cacteae, porque estaríamos forzando su empleo debido periodo más desfavorable, ninguna de las especies de la tri- a su peculiar morfología (tallas bajas, longevos, suculentos bu Cacteae aquí estudiadas y que crecen enterradas forman y acumulación de leño escasa). Sin embargo, el hábito si se nuevos brotes a partir de su tallo subterráneo. De acuerdo puede asignar a los miembros de otras tribus como Cereeae con nuestras observaciones, el uso del término ‘geófito’ y Pachycereeae (Figura 1). para referirse a la forma de crecimiento en una cactácea que crece a nivel del suelo es inadecuado. La condición geófita Forma de crecimiento. Con base en nuestros resultados, las es en realidad una estrategia de supervivencia en muchas formas de crecimiento en Cacteae se reducen a las cuatro especies. Las plantas geófitas suculentas (en el sentido de

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Raunkiaer) persisten de un año al siguiente sólo con una La heterocronía, definida por Gould (1977) como la evo- parte de sus órganos y lo hacen bajo el suelo, de modo que lución a través de cambios en las tasas de crecimiento o sobre la superficie se parecen a cualquier planta anual. La desarrollo, puede producirse por aceleración o retraso del mayoría de las plantas suculentas en los desiertos tienen en crecimiento (neotenia). La neotenia ha sido utilizada para la superficie su porción vegetativa, que puede no tener hojas explicar la variación morfología en el género Sclerocactus. (algunas Asclepiadaceae, Cactaceae y algunas Euphorbia- Porter et al. (2000) señalan que los tallos juveniles o neo- ceae) o tener hojas perennes o caducas (von Willert et al., ténicos de Sclerocactus son globoso-deprimidos, mientras 1990). Sin embargo, esta estrategia de supervivencia no re- que la forma de crecimiento típica de algunas especies en fleja la forma de crecimiento de un tallo. el género es la cilíndrica. Además, sugieren que la neote- Cuando los tallos crecen más en altura que en diámetro nia en Sclerocactus se ha adquirido por lo menos en tres se origina la forma cilíndrica y es ésta la forma de creci- ocasiones en forma independiente. En muchas de las espe- miento predominante en la tribu Cacteae. En la literatura, cies que aquí se estudiaron las plantas alcanzan la forma de a la forma cilíndrica aquí propuesta se le puede encontrar crecimiento característica incluso después de varios eventos también bajo los términos columnar corta o forma de barril reproductivos. Por ello, la neotenia podría estar presente en (Gibson y Nobel, 1986; Barthlott y Hunt, 1993; Anderson, otras especies, como es el caso de Astrophytum myriostig- 2001). Sin embargo, con fines comparativos recomenda- ma, que en sus primeros eventos reproductivos guarda la mos usar la forma de crecimiento cilíndrica. La caracterís- misma proporción en altura y diámetro, pero en la mayoría tica de esta forma de crecimiento es el incremento rápido de los individuos adultos son cilíndricos. Por lo tanto, es en longitud durante los primeros años; una vez que alcanza necesario hacer estudios de campo en los que se identifique su diámetro máximo la planta puede seguir creciendo lenta la heterocronía y ésta se interprete a la luz de la filogenia de e indeterminadamente, manteniendo la misma proporción Cacteae. en su forma. La forma de crecimiento se puede modificar como una La forma de crecimiento de las plantas cuyos tallos al- respuesta al entorno con ciertos límites ya que está fijada canzan una altura de más de dos veces su diámetro se defi- genéticamente (von Willert et al., 1990; Barthélémy y Ca- nió como columnar. Esta forma de crecimiento se presentó raglio, 2007). Por ejemplo, el diámetro de los tallos puede en sólo nueve de las 102 especies, entre ellas Echinocac- verse afectado por la temperatura o bien las ramas pueden tus platyacanthus y varias especies de Ferocactus como F. alargarse en áreas donde la vegetación circundante es alta peninsulae y F. townsendianus. La mayoría de las especies (Racine y Downhower, 1974; Nobel, 1988; Cody, 1984, con esta forma de crecimiento son monopódicas, excepto F. 1986, 1991; Cornejo y Simpson, 1997). En Cacteae, si la pilosus que tiene ramificación basítona. Esta última especie vegetación circundante es más alta puede llevar a que las es un arbusto, sin importar su altura, por su ramificación nuevas ramas que originalmente son globosas se incremen- basítona. ten en longitud hasta tener apariencia cilíndrica, como lo En la literatura de Cactaceae se utiliza el término ‘barri- ejemplifican algunas especies de Coryphantha y Mammi- liforme’ tanto para formas de crecimiento cilíndricas como llaria. Para determinar la forma de crecimiento es necesario columnares. Eggli (1993) define la forma barril como “so- entonces tomar en cuenta diferentes factores tanto intrínse- litary short-columnar, rather than thick stem”. Si conside- cos como extrínsecos de las especies para hacer una correcta ramos estrictamente la definición de barril, entonces sería caracterización de su forma de crecimiento. aquella forma donde la parte media del tallo tiene mayor Concluimos que ‘hábito’ y ‘forma de crecimiento’ no son diámetro que el ápice. Por lo tanto, todos serían barriles y no sinónimos para los miembros de Cacteae y es necesario usar podríamos discriminar entre especies. Por ello, sugerimos estos términos de manera diferenciada para evitar confusio- no emplear este término tan amplio y si referirnos a cilíndri- nes. En este sentido, se puede hacer la siguiente distinción: cos y columnares donde la relación altura-diámetro permite ‘hábito’ describe el aspecto exterior de la planta, es decir, si el reconocimiento de las formas de crecimiento. se trata de un árbol, un arbusto o una hierba, de acuerdo con el concepto de Font Quer (1977), mientras que ‘forma de Forma de crecimiento en el ciclo de vida y relación con crecimiento’ describe la figura geométrica de los individuos. su entorno. Las diferentes formas de crecimiento que ob- En la tribu Cacteae no es recomendable utilizar el hábito servamos en Cacteae corresponden a figuras geométricas para describir a sus especies porque crea confusión al com- comunes. La evolución de la morfología de una cactácea pararlo con otros miembros de Cactaceae u otras eudicoti- seguramente es el resultado de un proceso de selección na- ledóneas. Sugerimos el uso de las cuatro formas de creci- tural que ha operado para minimizar la ramificación (Price miento (globosa, globosa-deprimida, cilíndrica, columnar) y Enquist, 2006). Sin embargo, debido al crecimiento lento aquí propuestas para referirnos a los tallos de Cacteae. La que presentan los miembros de Cacteae podemos encontrar asignación de las formas de crecimiento en los miembros una serie de transformaciones que pueden ser explicadas a Cacteae permitirá entender su evolución al incorporarse a la luz de la heterocronía. los análisis filogenéticos.

104 Botanical Sciences 90 (2): 97-108, 2012 Hábito y forma de crecimiento en Cacteae

Agradecimientos Dicht R.F. y Lüthy A.D. 2005. Coryphantha: Cacti of Mexico and Southern USA. Springer Verlag, Berlín. Se agradece al Posgrado en Ciencias Biológicas de la Uni- Edwards E.J. y Donoghue M.J. 2006. Pereskia and the origin of versidad Nacional Autónoma de México (UNAM) y al Con- the cactus life form. The American Naturalist 167:777-793. Eggli U. 1993. Glossary of Botanical Terms with Special Referen- sejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT) por la ce to Succulent Plants. British Cactus and Succulent Society, beca para realizar estudios de doctorado a MVS (41991), Richmond. al Programa de Apoyo a Proyectos de Investigación e In- Eggli U. y Newton L.E. 2004. Etymological Dictionary of Succu- novación Tecnológica (DGAPA, UNAM) por el apoyo a lent Plant Names. Springer, Berlín. TT (proyecto IN224307), a David Aquino García y Bárbara Font Quer P. 1977. Diccionario de Botánica. Editorial Labor, Bar- Larraín por algunas fotografías de campo y a Julio César celona. 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Recibido: 11 de julio de 2011 Aceptado: 6 de febrero de 2012 Editor: Dr. Jorge Meave

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Apéndice 1. Listado de las especies de Cacteae estudiadas. Las especies se presentan en orden alfabético, con nombre y número de colector. Los ejemplares de respaldo están depositados en MEXU cuando no se menciona el herbario en el texto, o en otros herbarios (acrónimos de acuerdo Holmgrean et al., 2001); en el caso de plantas vivas se muestra el número de accesión del Jardín Botánico de la Universidad Nacional Autónoma de México en seguida del recolector.

Acharagma aguirreana (Glass & R.A.Foster) Glass, S. Arias 1459; Acharagma roseana (Boed.) E.F.Anderson, C. Glass 6443; Ario- carpus agavoides (Castañeda) E.F.Anderson, H. Sánchez-Mejorada 3628; Ariocarpus fissuratus (Engelm.) K.Schum., S. Arias 1727; Ariocarpus kotschoubeyanus (Lem.) K.Schum., S. Arias 1704; Ariocarpus retusus Scheidw., S. Arias 1720; Ariocarpus retusus subsp. trigonus (F.A.C.Weber) E.F.Anderson & Fitz Maurice, S. Arias 1993; Ariocarpus scaphirostris Boed., H. Sánchez-Mejorada 3721, S. Arias 1867; Astrophytum asterias (Zucc.) Lem., T. Terrazas 852; Astrophytum capricorne (A.Dietr.) Britton & Rose, T. Terrazas 892; Astrophytum myriostigma Lem., S. Arias 1730; Astrophytum ornatum (DC.) F.A.C.Weber ex Britton & Rose, S. Arias 1699b; Aztekium ritterii (Boed.) Boed., S. Arias 1868; Cochemiea halei (Brandegee) Walton, S. Arias 1287; Cochemiea poselgeri (Hildm.) Britton & Rose, S. Arias 1824; Coryphantha georgii (Scheidw.) Backeb., T. Terrazas 886; Coryphantha cornifera (DC.) Lem., S. Arias 1700; Coryphantha erecta (Lem.) Lem., S. Arias 1684; Coryphantha macromeris (Engelm.) Lem., S. Arias 1788; Co- ryphantha potosiana (Jacobi) Glass & R.A.Foster, U. Guzmán 2771; Digitostigma caput-medusae Velazco-Macias & M.Neváez, S. Arias 1862; Echinocactus grusonii Hildm., J.Z. Ortega s.n.; Echinocactus horizonthalonius Lem., S. Arias 1691; Echinocactus parryi Engelm., S. Arias 1791, Echinocactus platyacanthus Link & Otto, S. Arias 1679; Echinocactus texensis Hopffer, T. Terra- zas 851; Echinomastus intertextus (Engelm.) Britton & Rose, S. Arias 2032; Echinomastus mariposensis Hester, T. Terrazas 905; Echinomastus unguispinus (Engelm.) Britton & Rose, S. Arias 1902; Epithelantha micromeris (Engelm.) F.A.C.Weber ex Britton & Rose, S. Arias 1507; Escobaria dasyacantha (Engelm.) Britton & Rose, S. Arias 1955; Escobaria laredoi (Glass & R.A.Foster) N.P.Taylor, S. Arias 1951; Escobaria missouriensis (Sweet) D.R.Hunt, S. Arias 1945; Ferocactus alamosanus (Britton & Rose) Britton & Rose, S. Arias 1846; Ferocactus chrysacanthus subsp. grandiflorus (G.E.Linds.) N.P.Taylor, S. Arias 1816; Ferocactus cylindraceus (Engelm.) Orcutt, S. Arias 1808; Ferocactus cylindraceus subsp. tortulispinus (H.E.Gates) N.P.Taylor, S. Arias 1812; Ferocactus echidne (DC.) Britton & Rose, S. Arias 1682; Ferocactus emoryi (Engelm.) Orcutt, S. Arias 2013; Ferocactus flavovirens (Scheidw.) Britton & Rose, JB C-12-6-21; Ferocactus fordii (Orcutt) Britton & Rose, S. Arias 1809; Ferocactus glaucescens (DC.) Britton & Rose, S. Arias 1701; Ferocactus gracilis H.E.Gates, S. Arias 1810; Ferocactus haematacanthus (Salm-Dyck) Bravo, S. Arias 1796; Ferocactus hamatacanthus (Muehlenpf.) Britton & Rose, T. Terrazas 828; Ferocactus histrix (DC.) G.E.Linds., S. Arias 1675; Ferocactus latispinus (Haw.) Britton & Rose, S. Arias 1673; Ferocactus macrodiscus (Mart.) Britton & Rose, S. Arias 1798; Ferocactus peninsulae (Engelm. ex F.A.C.Weber) Britton & Rose, S. Arias 1821; Ferocactus pilosus (Galeotti ex Salm-Dyck) Wer- derm., T. Terrazas 890; Ferocactus rectispinus (Engelm. ex J.M.Coult.) Britton & Rose, S. Arias 1822; Ferocactus recurvus (Mill.) Y.Ito ex G.E.Linds., S. Arias 1794; Ferocactus reppenhagenii G.Unger, H. J. Arreola 1179, IBUG, Ferocactus robustus (Pfeiff.) Britton & Rose, S. Arias 1795; Ferocactus townsendianus Britton & Rose, S. Arias 1825; Ferocactus viridescens (Nutt. ex Torr. & A.Gray) Britton & Rose, S. Arias 1801; Ferocactus wislizenii (Engelm.) Britton & Rose, S. Arias 1789; Ferocactus wislizenii subsp. herrerae (J.G.Ortega) N.P.Taylor, S. Arias 1833; Geohintonia mexicana Glass & Fitz Maurice, J. Reyes 621; Glandulicactus crassihamathus (F.A.C.Weber) Backeb., S. Arias 1688; Glandulicactus uncinatus (Galeotti ex Pfeiff. & Otto) Backeb., S. Arias 1899; Leuchtenbergia principis Hook., H. Sánchez-Mejorada 3826; Lophophora diffusa (Croizat) Bravo, S. Arias 35, 1698, 1729; Lophophora williamsii (Lem. ex Salm-Dyck) J.M.Coult., S. Arias 1849; Mammillaria albilanata (H.E.Gates ex G.E.Linds.), S. Arias 1641; Mammillaria compressa DC., T. Terrazas 823; Mammillaria elongata DC., S. Arias 1697; Mammillaria heyderi Muehlenpf., T. Terrazas 829; Mammillaria lenta K.Brandegee, T. Terrazas 907; Mammillaria prolifera (Mill.) Haw., T. Terrazas 884; Mammillaria scrippsiana (Britton & Rose) Orcutt, S. Arias 1886; Mammillaria senilis G.Lodd. ex Salm-Dyck , S. Arias 1890; Mammillaria uncina- ta Zucc. ex Pfeiff., S. Arias 1687; Mammillaria winterae Boed., S. Arias 1870; Mammillaria zephyranthoides Scheidw., T. Terrazas 887; Mammilloydia candida (Scheidw.) Buxb., T. Terrazas 885; Neolloydia conoidea (DC.) Britton & Rose, S. Arias 843; Obrego- nia denegrii Fric, Zivot & Prírode, H. Sánchez-Mejorada 3670; Ortegocactus macdougallii Alexander, S. Arias 483; Pelecyphora aselliformis C.Ehrenb., H. Sánchez-Mejorada 3610; Pelecyphora strobiliformis (Werderm.) Fric & Schelle, H. Sánchez-Mejorada 3844; Sclerocactus scheeri (Salm-Dyck) N.P.Taylor, T. Terrazas 903; Stenocactus coptonogonus (Lem.) A.Berger ex A.W.Hill, U. Guzmán 2770; Stenocactus dichroacanthus (Mart. ex Pfeiff.) A.Berger ex Backeb. & F.M.Knuth, S. Arias 1758; Stenocactus het-

Botanical Sciences 90 (2): 97-108, 2012 107 Monserrat Vázquez-Sánchez et al.

Apéndice 1. Continuación eracanthus (Muehlenpf.) A.Berger ex A.W.Hill, S. Arias 1760; Stenocactus multicostatus (Hildm. ex K.Schum.) A.W.Hill, S. Arias 1774; Stenocactus pentacanthus (Lem.) A.Berger ex A.W.Hill, T. Terrazas 817; Stenocactus phyllacanthus (Mart. ex A.Dietr. & Otto) A.Berger ex A.W.Hill, T. Terrazas 835; Strombocactus disciformis (DC.) Britton & Rose, S. Arias 1738; Thelocactus bicolor (Galeotti ex Pfeiff.) Britton & Rose, T. Terrazas 895; Thelocactus conothelos (Regel & Klein) Backeb. & F.M.Knuth, T. Terrazas 844; Thelocactus hastifer (Werderm. & Boed.) F.M.Knuth, S. Arias 81; Thelocactus heterochromus (F.A.C.Weber) van Oosten, S. Arias 1898; Thelocactus hexaedrophorus (Lem.) Britton & Rose, T. Terrazas 883; Thelocactus leucacanthus (Zucc. ex Pfeiff.) Brit- ton & Rose, S. Arias 1678; Thelocactus rinconensis subsp. hintonii Lüthy, S. Arias 1948; Thelocactus tulensis (Poselg.) Britton & Rose, T. Terrazas 842; Turbinicarpus beguinii (N.P.Taylor) Mosco & Zanovello, S. Arias 1854; Turbinicarpus horripilus (Lem.) Vác. John & Riha, J. M. Chalet 204; Turbinicarpus nieblae García-Mor., Mart.-Aval. & Bergm.Beck., L.G. Martínez 557; Turbinicarpus saueri (Boed.) Vác.John & Ríha subsp. knuthianus (Boed.) Lüthy, T. Terrazas 882; Turbinicarpus schmiedickeanus subsp. schwarzii (Boed.) Buxb. & Backeb., T. Terrazas 820; Turbinicarpus valdezianus (H.Moeller) Glass & R.A.Foster, S. Arias 1853.

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