4 Insectos y arañas

Editado por Paul Hanson Traducido por Richard Joyce

Los artrópodos (por ejemplo, insectos, arañas, geográficas amplias, pero distribuciones ácaros, crustáceos) son el grupo más diverso de restringidas en cuanto a altitud. En Zurquí de la biosfera. Varias familias de insectos (por Moravia (1600 m s.n.m.), se encuentra un ejemplo, escarabajos estafilínidos, avispas bosque nuboso que ha sido estudiado icneumónidas) tienen más especies que todos los intensivamente en Costa Rica, del cual hemos vertebrados combinados. La mayoría de los tomado mucha información para este capítulo. artrópodos no tienen nombres comunes y poco Hemos incluido la mayoría de los grupos de se sabe acerca de la historia natural de la insectos que se han estudiado en Monteverde: mayoría de las especies. Los insectos de Costa salivazos, estafilínidos, escarabajos Rica y Panamá han recibido más atención que longicornios, mariposas, avispas sociales, los de cualquier otra región tropical de tamaño hormigas y abejas. Entre los órdenes importantes parecido, pero esa atención se limita de insectos no incluidos en este capítulo, están principalmente a descripciones de especies y las efímeras, las cucarachas, las termitas, las registros de distribución. En este capítulo, mis tijeretas (Dermaptera), los psocópteros o piojos colegas y yo nos servimos de los estudios de los libros, los trips (Thysanoptera) y las publicados de Monteverde; sin embargo, no se crisopas (Neuroptera). Las termitas y otros ha intentado crear una lista de todas las especies insectos sociales tienen menos relevancia en el de insectos reportadas de Monteverde. bosque nuboso que en los bosques de tierras Este capítulo es diferente de los otros en el bajas. Las arañas son el único grupo de sentido de que algunos contribuidores se artrópodos no-insecto incluido; la información enfocan en los bosques nubosos tropicales en es de un bosque nuboso de una elevación similar general y no sólo en Monteverde. Esto se debe a en Colombia. que la elevación es el factor más importante que Los bosques nubosos se definen aquí como determina la distribución para la mayoría de los aquellos con una elevación mayor a 1200 m insectos. Muchas especies tienen distribuciones s.n.m. Nuestro conocimiento de los artrópodos

139 del bosque nuboso es tan fragmentado que “Impacto de la Fábrica de Monteverde en la cualquier generalización sería prematura. Este Quebrada Guacimal”). capítulo dará información preliminar sobre la historia natural y motivará a los entomólogos a 4.1. Insectos acuáticos pensar en los bosques nubosos como 4.1.1. Introducción ecosistemas distintos de los bosques lluviosos de Paul Hanson tierras bajas. Incluimos información práctica acerca de la conservación de artrópodos del Los insectos que habitan agua dulce incluyen bosque nuboso, de los cuales muchos órdenes que consisten casi exclusivamente de representan componentes vitales del ecosistema. especies acuáticas (Ephemeroptera [Fig. 4.1], Por ejemplo, el aumento de alumbrado exterior Odonata [libélulas y caballitos del diablo], en Monteverde, podría tener efectos negativos Plecoptera y Trichoptera) y grupos que son para las poblaciones de insectos nocturnos (ver principalmente terrestres (Hemiptera, Coleoptera Sec. 4.4.3). Los conservacionistas tienen que y Diptera). La familia más grande de insectos tomar en cuenta la asombrosa diversidad de los acuáticos en Costa Rica es Chironomidae microhábitats que los insectos usan. (ver Sec. (Diptera), con entre 2000 y 3000 especies (C. de 4.4.2.) Al igual que ciertas aves, algunos la Rosa, com. pers.). En contraste, Plecoptera insectos hacen migraciones altitudinales (ver tiene menos diversidad en Costa Rica que en Sec. 4.5.2.) y por lo tanto requieren hábitats regiones templadas, con sólo un género, conservados en las diferentes elevaciones. Anacroneuria (Perlidae). De los órdenes Muchos insectos acuáticos son indicadores exclusivamente acuáticos, dos se tratan más sensibles a la calidad del agua (ver Sec. 4.1.) y adelante, Odonata (ver Sec. 4.1.2) y Trichoptera se pueden usar para hacer monitoreo de (ver Sec. 4.1.3); el tercer orden importante, quebradas en el bosque nuboso (ver Gill, Ephemeroptera, está en Flowers (1992).

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Figura 4.1. Mosca de mayo depredadora cerca del Río Guacimal en la Vertiente del Pacífico abajo de Monteverde. Fotografía de David Watson.

En la mayoría de las especies, las larvas son (Merritt y Cummins 1996): trituradores (tejido acuáticas y los adultos son terrestres. Los de plantas vivas o en descomposición), escarabajos y los hemípteros acuáticos son recolectores (materia orgánica fina), raspadores excepciones, con ambas fases acuáticas. Las (algas fijadas o tejido vivo de plantas), especies de insectos acuáticos muchas veces se punzantes (tejido vivo animal) y engullidores restringen a agua corriente o estancada; a veces (tejido vivo animal). Uno de los pocos estudios se limitan a tipos específicos de hábitat, como el sobre la conducta alimentaria de los insectos agua en las bromelias. El agua que corre rápido acuáticos en Monteverde demostró que los usualmente contiene más oxígeno disuelto que el escarabajos acuáticos adultos (Rhantus guticolis, agua estancada, pero tiene corrientes más Dystiscidae) y las ninfas de libélula (Sympetrum fuertes. En muchos casos, los adultos terrestres nigrocreatum, Libellulidae) se alimentaban con vuelan aguas arriba (Hynes 1970) lo cual evita mayor frecuencia de los renacuajos de la rana que la población entera sea arrastrada aguas arbórea, Hyla pseudopuma (Hylidae), mientras abajo. estaban pequeños o en la etapa de cuatro patas; Las libélulas, los caballitos del diablo, la los renacuajos de fases intermedias sufrieron mayoría de los hemípteros acuáticos, muchos menos depredación. Sin embargo, otra especie escarabajos y otros grupos de insectos acuáticos de libélula, Aeshna sp. (Aeshnidae), fue capaz pueden ser depredadores, herbívoros o de capturar y matar ranas en todas las etapas de detritívoros. Los grupos funcionales están vida (Crump 1984). Las estrategias de caza basados en los mecanismos de alimentación varían entre especies: Sympetrum nicrocratum

141 (Libellulidae) espera en un sólo lugar, mientras elevaciones intermedias. Philogenia peacocki que Aeshna sp. (Aeshinidade) generalmente sólo ha sido encontrada en bosques nubosos, acecha su presa (Crump 1984). mientras que P. carrillica se encuentra con más Debido a que los insectos acuáticos están frecuencia en partes bajas. En la misma restringidos a ciertos tipos de agua, son buenos quebrada, P. peacocki ha sido encontrada en las indicadores de la calidad del agua y se usan en partes superiores, y es sustituida por P. carrillica estudios de impacto ambiental (Rosenberg y en altitudes menores, aunque hay traslape de las Resh 1993). Tales estudios requieren dos especies alrededor de los 1200 m s.n.m. identificación precisa, pero existen pocas claves Algunas especies del bosque nuboso también para la identificación de insectos acuáticos en habitan zonas de altura intermedia (800-1500 m Costa Rica. Las claves de identificación para s.n.m.). Por ejemplo, Heteragrion majus, un géneros de Norteamérica (por ejemplo Merritt y habitante característico de las quebradas en los Cummins 1996) son de poca utilidad. bosques nubosos, también se encuentra en quebradas de alturas menores (hasta los 800 m 4.1.2. Libélulas y caballitos del diablo de s.n.m.) que muestran características de las bosques nubosos de Costa Rica quebradas altas, como la alta humedad, las Alonso Ramírez pendientes empinadas y las temperaturas bajas (17°-20° C). De todas las especies registradas en Las libélulas (Anisoptera) y los caballitos del los bosques nubosos, un 60 % tienen ninfas que diablo (Zygoptera) (del orden Odonata) son de habitan áreas abiertas como lagos, pantanos y los insectos acuáticos mejor conocidos, debido a estanques; un 38 % habitan riachuelos sus tamaños grandes, colores brillantes y vuelos sombreados; y un 2% viven en hábitats llamativos. Las libélulas se posan con las alas especializados como las bromelias y los huecos abiertas; los caballitos del diablo descansan con en los troncos. Estas proporciones dependen de las alas sostenidas sobre el cuerpo. Los adultos y la disponibilidad de los hábitats. En general, los las ninfas son depredadores voraces de insectos hábitats abiertos se han estudiado más que los más pequeños. Las ninfas son acuáticas y viven riachuelos en el bosque (Paulson 1982). en agua estancada o agua corriente. Las ninfas están adaptadas para vivir en Se registran catorce familias y 280 familias hábitats específicos, como las acumulaciones de de Odonata en Costa Rica (Paulson 1982), hojas muertas en pequeños rápidos. El factor aunque el número real es mayor. La diversidad más limitante es la disponibilidad de hábitats de odonatos es mayor en tierras bajas y aptos para el desarrollo de ninfas. La mayoría de disminuye con la altitud. Se han recolectado 70 las especies sólo toleran condiciones dentro de especies en áreas por encima de 1200 m s.n.m., rangos limitados, tales como la temperatura, el lo cual representa un 25% de las especies del nivel de oxígeno, la cobertura boscosa, los tipos país. De estas, sólo 13 especies se limitan a de vegetación acuática y la contaminación del elevaciones por encima de 1200 m s.n.m. No agua. Son buenos indicadores biológicos y su obstante, no se han tomado muchas muestras en conservación depende de la preservación del el bosque nuboso. La biogeografía de la fauna hábitat. Pocas especies están bien adaptadas a del bosque nuboso indica que un 41 % de las hábitats altamente alterados. especies son de origen sudamericano, un 28% son de América Central (incluyendo las 4.1.3. Tricópteros de bosques nubosos endémicas) y 7% son de Norteamérica. El resto de Costa Rica son especies de rangos amplios y orígenes Monika Springer inciertos. Algunos géneros de odonatos tienen distintas Los tricópteros son un orden relativamente especies de tierras bajas y de tierras altas. Una pequeño de insectos que presentan estrecha especie de tierras altas, Sympetrum nicrocreatun, relación con las mariposas y las mariposas probablemente se deriva de la especie S. illotum, nocturnas (Lepidoptera). Los adultos no son la cual está ampliamente distribuida en acuáticos y raramente se reconocen, debido a su

142 tamaño pequeño y sus colores discretos. Se en el agua. Otras larvas de tricópteros menos parecen a mariposas nocturnas pequeñas, pero conocidos caminan libremente sobre las piedras carecen de una probóscide enrollada. Las larvas y hacen presa de otros invertebrados acuáticos. de tricópteros construyen casas portátiles de La mayoría de los tricópteros adultos son piedritas o pedazos de vegetación, y son nocturnos y relativamente efímeros. El comunes tanto en agua estancada, como en agua apareamiento generalmente ocurre en la corriente en todo tipo de microhábitat (MacKay vegetación o en el suelo y está precedido por la & Wiggins 1979). formación de enjambres. El comportamiento de El primer catálogo de tricópteros de Costa oviposición varía: los huevos pueden dejarse Rica (Holzenthal 1988) incluyó 174 especies de caer en el agua, ponerse debajo del agua o 14 familias. Ahora se conocen más de 450 colocarse sobre objetos colgando sobre el agua, especies en Costa Rica, de las cuales un 45% desde donde las larvas caerán arrastradas por la son nuevas para la ciencia (R. Holzenthal, com. lluvia. La mayor diversidad de tricópteros se pers.). La mayoría de estas nuevas especies encuentra en ríos y riachuelos fríos, bien pertenecen a los microtricópteros (familia oxigenados y libres de contaminación, donde Hydroptilidae). tienen papeles importantes en los ciclos de Los riachuelos frescos característicos de los nutrientes y en la producción secundaria. Debido bosques nubosos, son considerados como los al hecho de que ocupan un amplio rango de hábitats ancestrales de los tricópteros (Ross nichos a menudo limitados y bien definidos, son 1956, Wiggins 1977). El agua fría tiene una útiles como indicadores biológicos. mayor tensión de oxígeno que el agua más tibia, lo que la hace más apta para un organismo con 4.2. Orthoptera: esperanzas, grillos y las adaptaciones mínimas para la vida acuática. saltamontes Entre las principales especies de montaña, los Paul Hanson géneros holárticos Limnephilus (Limnephilidae) y Lepidostoma (Lepidostomatidae) llegan al Las esperanzas, los grillos y los saltamontes límite sur de sus distribuciones en Costa Rica y pertenecen a uno de los órdenes de insectos más Panamá. Sólo unas pocas especies se conocen en "primitivos" (menos especializados): los Costa Rica; ambas familias son diversas y Orthoptera. Los miembros de este grupo se abundantes en Norteamérica. destacan por sus cantos, típicamente producidos Los tricópteros se dividen en cinco grupos, por los machos como parte de sus con base en la manera de construir sus estuches comportamientos territoriales y de cortejo. Las (Wiggins 1977); todos ellos existen en los esperanzas y los grillos (Tettigoniidae y bosques nubosos de Costa Rica: los que viven Gryllidae) producen sonido frotando las alas libremente, constructores de estuches en forma delanteras entre sí. Los saltamontes (Acrididae) de caparazón de tortuga, creadores de estuches de la subfamilia Gomphocerinae producen simples al final de la etapa larval, tejedores de sonido frotando el ala delantera contra la pierna redes y estuches y creadores de estuches trasera; los saltamontes con ala de bandas tubulares. Las larvas son principalmente (Oedipodinae) chasquean las alas traseras en detritívoras, aunque muchas se alimentan vuelo (probablemente para asustar a los principalmente de diatomeas, otras algas, plantas depredadores); muchos otros saltamontes son superiores, o son carnívoras. Secretan seda que mudos. Las esperanzas y los grillos suelen ser se usa en la construcción de redes y estuches nocturnos, mientras que los saltamontes portátiles hechos de granos de arena, piedritas, usualmente son diurnos. La producción de fragmentos de hojas o ramitas pegadas. Los sonido supone la existencia de órganos de la estuches de los tricópteros protegen los cuerpos audición en ambos sexos, los cuales se blandos de estos insectos depredadores y encuentran en las patas delanteras en las facilitan la respiración acuática (Holzenthal esperanzas y en los grillos, y en la base del 1988). Otro grupo de larvas construye refugios abdomen en los saltamontes. Los entomólogos fijos de seda y detritus y teje redes de seda que identifican especies por sus sonidos de la misma usan para filtrar partículas de alimento que fluye

143 manera en que los ornitólogos identifican las una especie lenta y no voladora, que sale de aves por sus cantos. Los depredadores también noche a buscar alimento en la vegetación del oyen los cantos, por lo que son breves para sotobosque (Rentz 1975). Sphyrometopa evitar la detección. femorata (Agroeccinae), otra especie sin vuelo, Una vez que un macho en cortejo ha se encuentra en la Reserva Biológica Bosque conquistado una hembra, copula con ella, lo cual Nuboso de Monteverde (RBBNM o Reserva de usualmente implica el traslado de grandes Monteverde), pero es más abundante en altitudes paquetes de esperma y una cantidad menores. Las ninfas verdes viven en la considerable de proteína. Después de la vegetación herbácea baja en pequeños claros de copulación, la hembra introduce los huevos en luz; los adultos, de color café y gris, se tejido vegetal o en el suelo, dependiendo de la desplazan a hojas secas en el bosque primario especie. Los juveniles y los adultos de la (Rentz 1976). En Nickle (1992a), se pueden mayoría de las especies se alimentan encontrar guías con los géneros y una lista de principalmente de plantas, aunque muchas especies de Panamá. esperanzas y grillos son omnívoros y algunos Hay muy poca información disponible acerca son depredadores. de los grillos de Monteverde o de otros bosques En Costa Rica, hay doce familias de nubosos de América Central (véase Nickle Orthoptera, de las cuales por lo menos nueve se 1992b). En Rowell (1983a), hay una lista de las han reportado en Monteverde: suborden Ensifera especies de saltamontes del lugar. Una de las (antenas usualmente largas): Stenopelmatidae especies más impresionantes en Monteverde es (grillos rey), Tettigoniidae (esperanzas), Tropidacris cristata (Romaleidae), que mide Gryllidae (grillos); Suborden Caelifera (antenas hasta 15 cm de largo, lo cual significa que es normalmente cortas): Eumastacidae (saltamontes uno de los saltamontes más grandes del mundo payaso), Pyrgomorphidae (saltamontes), (Rowell 1983b). Algunas especies de acrídidos Romaleidae (saltamontes romaleidos), Acrididae (Acrididae) que están presentes en Monteverde (saltamontes), Tetrigidae (saltamontes pigmeos) también lo están en La Selva, p. ej., Abacris y Tridactylidae (grillos topos pigmeo). flavolineata (Rowell 1983c; citada como Muchos visitantes de Monteverde se Osmilia flavolineata) y Microtylopteryx encuentran en sus caminos con un "grillo" herbardi (Bracker 1989). Drymophilacris negro, sin alas, de tres centímetros de largo, monteverdensis y D. nebulicola son casi Stenoplema ater (Stenoplematidae), (J. Longino, idénticas a la especie de tierras bajas, D. com. pers.). Aunque muchos avistamientos bimaculata, en cuanto a su ecología, así que la ocurren durante el día, los miembros de esta información sobre la última (Rowell 1983d) es familia se consideran nocturnos, y pasan el día aplicable a las dos especies de Monteverde. Las escondidos en túneles que cavan en el suelo. Se especies de Rachicreagra se han estudiado en cree que son depredadores o carroñeros. Esta elevaciones más bajas (Rowell 1985a, 1985b). especie parece estar restringida a los bosques Las especies de Drymophilacris y Rachicreagra nubosos. habitan claros de luz y están adaptadas a La esperanza Markia hystrix (Fig. 4.2) alimentarse de plantas específicas, la primera de (Phaneropterina; 1000-1650 m s.n.m.) Solanaceae y Asteracea y la segunda de (Tettigoniidae) de Monteverde, la cual imita Asteraceae, Apiaceae, Urticaceae o líquenes, se ve más frecuentemente cerca de las Amaranthaceae. Otros géneros (Homeomastax luces durante la noche (J. Longino, com. pers.). [Eumatacidae], Hylopedetes, y Scirtopaon Tiene 5 cm de largo, es verde claro con manchas [Acrididae]) en Monteverde, se alimentan de negras y tiene cachitos en el pronoto en los dos helechos (Rowell et al. 1983). lados de la cabeza. Otra especie de Monteverde, Melanonotus powellorum (Pseudophyllinae), es

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Figura. 4.2. Markia hystrix, una esperanza imitadora de líquenes. Fotografía de Stephen Ingram.

Se necesita más investigación acerca de los insectos se clasifican juntos debido a sus piezas Orthoptera de los bosques nubosos. Su tamaño bucales elongadas y modificadas que funcionan grande (comparado con la mayoría de los como jeringas: perforan el sustrato de comida, insectos), hace que sean buenos candidatos para inyectan la saliva, y sorben el alimento líquido. investigaciones en el campo, y su interacción La metamorfosis no es completa, por lo que las con plantas y depredadores vertebrados, y entre ninfas tienen alas incipientes en vez de alas sí por medio del canto, ofrecen abundantes desarrolladas. posibilidades para el estudio. Heteroptera (bichos auténticos). Las alas delanteras de la mayoría de los hemípteros 4.3. Hemiptera: Heteroptera y Homoptera están divididas en una parte gruesa en la base, y 4.3.1. Introducción una parte membranosa en el ápice. Muchos Paul Hanson hemípteros también poseen glándulas hediondas; las ninfas suelen desplegar colores llamativos de El grupo Hemiptera muchas veces se ha advertencia en el abdomen (Fig. 4.3). Las limitado a los llamados true bugs (“bichos sustancias químicas emitidas por estas glándulas auténticos”), un nombre que provoca las burlas sirven como defensa contra los depredadores. de los que no están familiarizados (el adjetivo Los hemípteros incluyen depredadores y true ("auténtico") se usa, ya que cualquier herbívoros. Sea cual sea la dieta, siempre insecto es llamado bug ("bicho") por los no- inyectan saliva a la comida antes de ingerirla. De entomólogos). Los estudios de filogenética las 75 familias de Heteroptera a nivel global (Sorensen et al. 1995) unen a Heteroptera y (Schuh y Slater 1995), aproximadamente 50 se Homoptera dentro de Hemiptera. Todos estos dan en Costa Rica, representando por lo menos a

145 2000 especies. Las familias más grandes (chinches de las plantas), Pentatomidae incluyen Coreidae (chinches patas de hoja), (chinches hediondas) y Reduviidae (chinches Lygaeidae (chinches de semilla), Miridae asesinas).

Figura. 4.3. Bichos auténticos, orden Hemiptera. Fotografía de Gregory Dimijian.

Reduviidae son principalmente depredadores, zonas de flujo rápido en las pozas de las mientras que las otras familias generalmente se quebradas, las cuales contienen más comida alimentan de plantas. La mayoría de los (insectos muertos flotando sobre la superficie), hemípteros son terrestres, pero varias familias que los márgenes quietos de las quebradas, son acuáticas o semi-acuáticas. Entre los donde se encuentran los juveniles. Parece que el ejemplos de hemípteros asociados con hábitats mecanismo detrás de esta distribución espacial de agua dulce se incluyen los Notonectidae es la interferencia; los vélidos pasan mucho (nadadores de espalda), los Belastomatidae tiempo persiguiéndose entre sí. (chinches acuáticas gigantes), los Naucoridae Homoptera. Los salivazos, las chicharras, (insectos reptadores de agua), los Gerridae los cicadélidos, los membrácidos, las moscas (patinadores) y los Veliidae (chinches blancas, los pulgones (Fig. 4.4), los cocoideos y patinadores de hombros anchos). Estas últimas sus parientes, se alimentan casi exclusivamente dos familias son semi-acuáticas y "patinan" de la savia de las plantas. Estos insectos están velozmente sobre la superficie del agua. En el altamente especializados para penetrar tejido área de Monteverde, se ha estudiado la vivo e ingerir una dieta líquida. Así como los competencia intraespecífica en Rhagovelia mosquitos transmiten los virus de animales, los scabra (Veliidae) en el Río Guacimal (Wilson et homópteros son vectores importantes de al. 1978). Las hembras adultas predominan en enfermedades virales de las plantas. Algunas

146 especies comen principalmente el tejido del hormigas y otros insectos que pueden proteger a mesófilo de las plantas; otras penetran el xilema estos homópteros de sus enemigos. o el floema. El xilema transporta agua de las Homoptera se divida en dos subgrupos: raíces para arriba y está a una presión Auchenorrhyncha (saltaplantas, salivazos, relativamente baja; los homópteros que penetran chicharras, cicadélidos y membrácidos) y el xilema (salivazos, chicharras, y algunos Sternorrhyncha (psílidos, moscas blancas, cicadéllidos) excretan grandes cantidades de pulgones, cochinillas blancas y cocoideos). Los agua y suelen tener una cara robusta con primeros son más grandes, robustos y activos; músculos bien desarrollados para el bombeo. El los adultos saltan cuando hay un disturbio, de floema lleva los azúcares producidos por la ahí el nombre "saltador". Los últimos son fotosíntesis y tiene mayor presión; los parásitos de plantas altamente especializados homópteros que comen del floema excretan una que permanecen pegados a un mismo sitio por sustancia azucarada y tienden a tener una cara todas sus vidas. Típicamente secretan una más cóncava. La mielada excretada por los cobertura cerosa en forma de escama y muchas homópteros que se alimentan del floema, atrae veces no se reconocen como insectos.

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Figura 4.4. Pulgones chupadores de tallos. Fotografía de Gregory Dimijian.

En Costa Rica hay por lo menos 40 familias En Costa Rica, el subgrupo Auchenorrhyncha de Homoptera. Las familias más grandes está mejor estudiado que Sternorrhyncha. Una incluyen Cixiidae (saltaplantas), Delphacidae de las familias mejor conocidas son las (saltaplantas), Derbidae (saltaplantas), chicharras (Cicadidae), las cuales son más Cicadellidae (saltahojas), Membracidae diversas y abundantes en los bosques de tierras (membrácidos), Pseudococcidae (cochinillas bajas que en los bosques nubosos. En los blancas) y Diaspididae (escamas armadas). Las bosques nubosos de Panamá (2200 m s.n.m.), ninfas de cixíidos usualmente se alimentan de sólo se encontró una especie (Carineta trivittata) las raíces de las plantas (especialmente los y siete especies a 1350 m s.n.m. En contraste, en pastos); las ninfas de muchos dérbidos comen la isla de Barro Colorado, a una elevación de hongos asociados con madera podrida. 120 m s.n.m. (Wolda y Ramos 1992), se observaron 18 especies de 9 géneros. En un

148 bosque nuboso de Costa Rica en Cariblanco estos refugios con sus copiosos desechos usando (1500 m s.n.m.), sólo ocho especies fueron movimientos abdominales para agregar cientos reportadas (Young 1976). de burbujitas, las cuales se estabilizan con El único grupo de Sternorrhyncha bien mucopolisacáridos (Marshall 1966) y inventariado en Costa Rica es la superfamilia polipéptidos (Mello et al. 1987). Las ninfas Psylloidea (ver Sec. 4.3.5), el equivalente invierten en esta complicada defensa ya que tropical de los pulgones. Estos últimos son recurren a una fuente relativamente pobre de menos diversos en el neotrópico que en las comida (savia del xilema), la cual es costosa de regiones templadas del norte. El pulgón extraer desde el punto de vista de energía encontrado con mayor frecuencia en Monteverde (Raven 1983); requieren hasta siete semanas es Aphis nerii, el cual es de un amarillo brillante para madurar (Weaver y King 1954, Peck 1996). y se alimenta de la viborana, Asclepias Algunos salivazos de la familia curassavica (Asclepiadaceae; J. Longino, com. Aphrophoridae usan la defensa comunal. Se han pers.). Aunque los cocoideos (superfamilia observado hasta 69 individuos de Cephisus Coccoidea) son el grupo de homópteros menos siccifolius trabajando juntos para crear grandes estudiado en Costa Rica, tenemos información masas de saliva en forma de árbol, las cuales biológica de al menos una especie de cubren hasta 15 cm de ramitas y gotean desde el Monteverde (ver Sec. 4.3.6). dosel. El viento se lleva algunos individuos, pero las ninfas más maduras pueden reformar masas 4.3.2 Biología y diversidad de los de saliva en el suelo y sobrevivir hasta mudar a salivazos y los cercopoideos de adultas. Estos salivazos también abandonan su Monteverde refugio y corren por las ramas como una defensa Daniel C. Peck secundaria contra la depredación oportunista de vertebrados como Euphonia hirundinacea. Los salivazos y los cercopoideos de Despues del disturbio, vuelven rápidamente a su Monteverde son un grupo diverso de insectos de refugio original de saliva. la superfamilia Cercopoidae que chupan jugos Los salivazos se dan en una gran variedad de del xilema. Están entre de los insectos más plantas (Apéndice 4.1). Las ninfas usan un rango conspicuos debido a su estatus de plaga en los amplio de sustratos, incluyendo tallos, las axilas pastizales de ganadería lechera (ver Peck, de hojas, ramitas, suelos y raíces de epífitas. “Agroecología de la Prosapia: salivazo y plagas Aunque los salivazos no son fieles a huéspedes de los potreros”). Las ninfas salivazos viven en específicos, el rango de sus dietas está masas contruídas laboriosamente de "saliva"; los restringido por una combinación de adultos son de vida libre y suelen tener colores características de huésped y hábitat. Por de advertencia. ejemplo, el grupo tiene una afinidad por las En Monteverde, se conocen 30 especies de plantas que fijan nitrógeno (Thompson 1994). Cercopoidea en las áreas fuera de la RBBNM: 3 En un huésped particular, la aptitud de sitios de especies de Clastopteridae, 3 especies de alimentación se ve limitada por barreras Aphrophoridae y 24 especies de Cercopidae. mecánicas como: dureza del tejido (Hoffman y Esto representa el 5 % de la diversidad de McEvoy 1986) y la presencia de tricomas cercópidos conocidos en el Nuevo Mundo, lo (Hoffman y McEvoy 1985, 1986); falta de vasos cual es notablemente alto en comparación con la de xilema (Hoffman y McEvoy 1986); baja fauna bien conocida de otras regiones calidad del refugio (McEvoy 1986); (Whittaker 1970, Hamilton 1982, Hodkinson y concentración baja de aminoácidos (Horsfield Casson 1991). Las ninfas se alimentan de raíces 1977); y la inaptitud del hábito de crecimiento subterráneas, y se han encontrado masas de (p. ej., falta de raíces secundarias y un saliva en epífitas del género Peperomia microclima deficiente; Ferrufino y Lapointe (Piperaceae), 15 metros arriba del suelo. 1989). La masa de saliva protege parcialmente a las Las ninfas jóvenes de Prosapia sp. cercano a ninfas de la desecación y los enemigos naturales bicincta (Cercopidae) generalmente se (Whittaker 1970). Los salivazos construyen restringen a las raíces superficiales de pastos de

149 forrajeo en la hojarasca de los pastizales. pueden encontrar justo después de la llegada de Conforme los individuos maduran, se desplazan las lluvias en mayo (Peck 1996). a los tallos maduros y ahí construyen masas de saliva (Peck 1996). Las ninfas de Iphirhina quota (Cercopidae) hacen su primera masa de 4.3.3. Cicadélidos de los bosques saliva en las raíces al nivel de la superficie del nubosos de Costa Rica suelo de Piper auritum (Piperaceae). Conforme Carolina Godoy las ninfas maduran, migran a las axilas de hojas, a más de un metro sobre el suelo. El salivazo de Los cicadélidos (Cicadellidae) son la familia heliconia, Mahanarva costaricensis más grande de Hemiptera. Debido a su tamaño (Cercopidae), produce masas de saliva en las relativamente pequeño (3-30 mm de largo), los brácteas húmedas de Heliconia tortuosa, un cicadélidos se suelen pasar por alto, aunque ambiente acuático en el cual las ninfas resisten están presentes en casi todos los hábitats y a la desecación (Fish 1977, Thompson en prensa). veces son extremadamente abundantes (por Las ninfas mudan para transformarse en ejemplo, en los pastos). La coloración de los adultos dentro de masas de saliva de una textura cicadélidos abarca un rango que incluye marrón más seca, a menudo construidas de nuevo para opaco (la mayoría de los Agallinae), verde hacer una cavidad airosa donde el exoesqueleto (Hortensia, Cicadellinae) y colores llamativos. del adulto pueda endurecer. Al emerger, los Entre las especies más comunes del bosque cercopoideos generalmente se alimentan de las nuboso, Barbinolla costaricensis (Cicadellinae) mismas especies que las ninfas, pero ya no es azul brillante, con un collar anaranjado producen saliva. En cambio, los adultos reptan, amarillento; Colladonus decorus saltan y vuelan para evadir sus enemigos; los (Deltocephalinae) es principalmente negro con adultos de Cephisus siccifolius dependen de la brillantes marcas amarillas. cripsis para evitar la detección. En contraste, la Hay 18 subfamilias de cicadélidos en Costa mayoría de los adultos de la familia Cercopidae Rica. Las tres subfamilias más grandes son tienen coloración brillante de advertencia que Cicadellinae, Deltocephalinae y Typhlocybinae. anuncia su habilidad de "sangrado reflejo". Los La mayoría de las especies de Agallinae, la cual colores anaranjados y azules del cercopoideo de cuenta con seis géneros y más de 60 especies heliconia la hacen una de las especies locales (Nielson y Godoy 1995), se dan en las tierras más llamativas. Los adultos alcanzan 2,1 cm de bajas. En el género más grande, Agalliopsis, 14 largo y se alimentan de manera conspicua en los de las 35 especies (40%) son de alturas tallos de flores de Heliconia tortuosa. Si uno los intermedias, 14 especies (40%) se limitan a las coge en sus sitios de alimentación, secretan tierras bajas y siete (20%) a alturas mayores. gotitas de hemolinfa de color ámbar y de un Dos pequeñas subfamilias de cicadélidos sabor distintivo (hasta 8,5 microlitros) por las (Nioninae y Tinterominae) nunca se han puntas de todas las patas, probablemente como colectado en las tierras bajas. disuasivo que asusta a los potenciales enemigos Las especies de la mayoría de las subfamilias y le permite al insecto escapar. El "sangrado se alimentan del floema, pero los Cicadellinae se reflejo" se ha observado en 30 especies de alimentan de savia del xilema y los cercópidos en Monteverde, la mayoría Typhlocybinae comen los contenidos de las aposemáticos. células del mesófilo. Los cicadélidos ninfa Las hembras ponen sus huevos encima de o generalmente se limitan a plantas específicas cerca de las plantas huéspedes. Los huevos de más que los adultos, y la planta hospedera algunas de estas especies tienen la habilidad de solamente se puede determinar criando las entrar en diapausa para sobrevivir condiciones ninfas a la etapa adulta. La identificación de las adversas. Prosapia sp. cercano a bicincta pone especies depende principalmente de los rasgos sus huevos en el suelo en potreros, cerca de de los genitales del macho adulto, por ende las pastos huéspedes. Estos huevos entran en ninfas no se pueden identificar fácilmente. A diapausa para resistir la estación seca. Las ninfas diferencia de muchos membrácidos, los del primer estadio de la nueva generación se cicadélidos adultos raras veces brindan cuidados

150 parentales y generalmente no se encuentran huésped de los cicadélidos tropicales, de las junto a las ninfas, lo cual excluye esta cuales se conoce poco. información en la identificación de las plantas

Figura 4.5. Membrácidos Umbonia sobre un tallo. Fotografía de Dan Perlman.

4.3.4. La vida sexual y social de los de apareamiento. Distintos comportamientos membrácidos Umbonia aparecen inclusive entre especies cercanas, tales Karen Masters como Umbonia ataliba y U. crassicornis, cuyas biologías revelan cómo las presiones ecológicas Conocidos por las formas extrañas de sus y las historias de genética a nivel poblacional cuerpos, los membrácidos (Membracidae) influyen en los patrones de inversión maternal, intrigan a los ecólogos interesados en la asignación sexual y comportamiento de variabilidad de las estrategias de socialización y apareamiento.

151 Los adultos de Umbonia ataliba y U. ataliba permanecen en su rama natal después de crassicornis tienen cuerpos en forma de espina y llegar a la madurez sexual y se aparean antes de son notorios por sus tendencias presociales (Fig. que las hembras se dispersen para reiniciar el 4.5). En ambas especies, los hermanos se crían ciclo de vida. El apareamiento fuera de la rama juntos bajo el cuidado de la madre, quien natal es inusual. La endogamia es muy inusual implanta una masa de 50-100 huevos en la punta entre los animales en la naturaleza, debido a los de una rama de la planta huésped (Mimosaceae), efectos negativos en el crecimiento y y luego cuida a sus hijos a lo largo de su sobrevivencia (Ralls et al., Falconer 1981). En desarrollo ninfal. La inversión maternal incluye U. ataliba, el apareamiento entre hermanos la defensa ante posibles depredadores parece ser favorecido por el desplazamiento (redúvidos, hormigas, avispas y larvas de lento de los adultos, la maduración sexual escarabajos) y parasitoides (por ejemplo, avispas sincronizada de los hermanos y una Dryinidae) y perforando huecos en las ramas sorprendente propensión al apareamiento entre para facilitar la alimentación de la cría (Wood hermanos, incluso cuando adultos no hermanos, 1974, Masters et al.) Las ninfas se aglomeran en de tamaños y edades parecidas, se ofrecen como la rama natal hasta que mudan a la adultez; los parejas potenciales. Por el contrario, U. machos tienden a mudar antes de las hembras. crassicornis rara vez exhibe apareamiento entre Los machos de ambas especies son más hermanos; en cambio, se dispersan poco después pequeños que las hembras. de su muda final (Wood y Dowell 1985). Es El uso de hábitat y la densidad poblacional posible que el desplazamiento temprano sea el varía entre las dos especies. Umbonia ataliba, mecanismo principal para evitar la endogamia, habitante de las pendientes empinadas del Río lo que se evidencia en la observación de que en Guacimal (1300-1500 m s.n.m.), vive en el los casos raros en que el apareamiento entre sotobosque en las ramas tiernas de árboles de hermanos ocurre, los hermanos permanecen Pithecellobium e Inga. La densidad de U. juntos mucho después del día promedio de ataliba en Monteverde es baja durante todo el dispersión, por razones desconocidas (K. año, con grupos familiares dispersos (aprox. Masters, N. Gerdes y N. Heller, datos no 1/2000 m2). En contraste, U. crassicornis, publicados). presente en las riberas alteradas del río (1000 m Una de las consecuencias del apareamiento s.n.m.), es abundante durante la época lluviosa, entre hermanos en U. ataliba es que la viviendo en las ramas de rápido crecimiento de proporción de sexos de las familias tiene un Acacia, Enterolobium, y Calliandra. A sesgo significativo hacia las hembras, con un diferencia de U. ataliba, múltiples familias de U. hijo por cada tres hijas (Masters et al. 1994). La crassicornis habitan el mismo árbol, teoría predice que cuando los hermanos frecuentemente la misma rama, y los grupos compiten por parejas (por ejemplo por hermanas familiares pueden tener una alta densidad local en condiciones de endogamia), la selección haría (se han encontrado hasta 25 familias en un sólo que las hembras produzcan solamente el número árbol de Enterolobium). Aunque los individuos de hijos necesario para asegurar la fertilización de ambas especies gozan de los beneficios de de las hijas, y asignen los recursos restantes a la cuidado materno, tales como la protección de los producción de hijas (Hamilton 1967). depredadores y la facilitación de la alimentación, Esta diferencia en comportamiento de U. crassicornis puede tener ventajas adicionales endogamia/exogamia en las dos especies de asociadas con una vida más comunal, como membrácidos posiblemente surge de factores mayores oportunidades de apareamiento. La ecológicos y genéticos a nivel poblacional. Los vida en grupo también permite comportamientos períodos secos más pronunciados en las áreas interesantes de cuidado materno: las madres a habitadas por U. crassicornis, probablemente veces encargan el cuidado de las ninfas a otra contribuyen a una estacionalidad en la hembra ayudante, ya que son capaces de abundancia y calidad de los huéspedes, y a producir más de una nidada. diferencias en la densidad y comportamientos de El comportamiento de estas dos especies agregación de la especie. Con densidades difiere notablemente. Los hermanos de U. mayores de población, la exogamia

152 probablemente podría ser una opción de sus cuerpos y son menos activos que los reproductiva viable y de bajo costo para U. adultos. crassicornis. Otra diferencia es que los hábitats A nivel mundial, hay aproximadamente 2500 usados por U. ataliba tienden a estar dominados especies descritas de psílidos, en 230 géneros y por una sola especie de huésped, lo cual seis familias. En Costa Rica, hay por lo menos favorece la especialización. Por lo tanto, la 250 especies, que representan a todas las endogamia, la cual transmite genomas más familias. La diversidad de especies llega a su fielmente a futuras generaciones, incluyendo máximo en los sitios marginales entre pastizales genomas adaptados a condiciones ecológicas y bosques nubosos, entre 1600 y 2400 metros. específicas, podrá ser seleccionada. Puede ser En altitudes entre los 1200 y 2000 m, hay que la depresión endogámica sea baja porque los registros de 123 especies, pero el número de individuos afectados no se reproducen ni especies en estas áreas es indudablemente mayor transmiten los genes dañinos. Cruces (Apéndice 4.2). Muchos psílidos son de vida experimentales en los cuales hermanas de U. libre y se agrupan alrededor de los ápices de ataliba copularon o con sus hermanos o con crecimiento de las plantas en que viven. Otros otros adultos, revelaron que el éxito provocan la formación de agallas de formas reproductivo de las hembras que se aparearon variadas. Los adultos y las etapas inmaduras se con sus hermanos, no fue más bajo que el de sus alimentan chupando savia de los tejidos de hermanas que copularon con otros adultos no floema de sus plantas huéspedes, que son hermanos. En contraste, la depresión principalmente árboles y arbustos. Cada especie endogámica es pronunciada en U. crassicornis de psílido es altamente fiel a su especie de planta (K. Masters, datos no publicados), lo cual apoya huésped y por lo general sólo lleva a cabo su la idea de que hay variación entre las estrategias ciclo de vida en esa especie. Pueden causar daño reproductivas entre las dos poblaciones, con una severo o incluso matar a plántulas y árboles tendencia endogámica en U. ataliba. Por lo jóvenes. Una pregunta aún sin respuesta, es por tanto, las diferencias en historias genéticas, qué ciertas familias de plantas son tan utilizadas densidades poblacionales, patrones de como huéspedes (por ejemplo, Leguminosae y agregación y posiblemente relaciones con Myrtaceae), mientras que otras casi no se usan plantas, son causas probables de los (por ejemplo, Bignoniaceae y Rubiaceae; comportamientos diversos entre las especies de Apéndice 4.2). Umbonia. 4.3.6. Machos pequeños y hembras 4.3.5. Psílidos de los bosques nubosos grandes en un cocoideo de Monteverde de Costa Rica John Alcock David Hollis Entre los mamíferos, el tamaño promedio de Los psílidos adultos (jumping plantlice) los machos es mayor al tamaño promedio de parecen chicharras diminutas y pueden tener hembras de la misma especie, a veces en un entre 1 y 8 mm de largo. Tienen dos pares de grado bajo, como es el caso de los seres alas membranosas, las cuales sostienen como un humanos, pero otras de manera extraordinaria, techo sobre sus cuerpos. Difieren de otros como los elefantes marinos (Mirounga leonina), Sternorrhyncha (pulgones, moscas blancas y cuyos machos adultos pesan más del doble que cocoideos) en que tienen tarsos de dos sus parejas. En cambio, la mayoría los insectos segmentos que terminan en un par de "garras", hembras son más grandes que los machos de su generalmente antenas de 10 segmentos, y patas especie. Consideremos el cocoideo, cuyas traseras gruesas y modificadas para saltar. Son hembras se pueden encontrar en los tallos de más activos que los pulgones y vuelan cuando árboles jóvenes de Ocotea tenera (Lauraceae) en son perturbados. Las etapas inmaduras Monteverde. Los cocoideos se reconocen por su generalmente son aplanadas y de forma de extraordinario dimorfismo sexual, y esta especie óvalo; a menudo tienen hilos cerosos que salen (sin nombre, de la familia Margarodidae) ofrece un ejemplo extremo. Los sexos son de

153 apariencias y tamaños tan distintos que sería otras hembras receptivas. La hembra recién fácil pensar que pertenecen a dos especies sin apareada baja el abdomen despacio, hasta ninguna relación entre sí (Fig. 4.6). adoptar la posición estándar de reposo con el Las hembras son grandes para ser cocoideos, cuerpo apretado contra la corteza del árbol gruesas, rechonchas, camufladas con un color joven. En esta posición, no es probable que café y sin alas. Se parecen más a pedazos de vuelva a copular, aunque tanto los machos como corteza, que a insectos, y no se parecen para las hembras son capaces de copular más de una nada a los machos alados, diminutos, delicados y vez durante una tarde (Fig. 4.7). de color rosado fluorescente. Los estilos de vida Aún no se conoce la explicación de por qué de los dos sexos son tan diferentes como sus las hembras grandes y los machos pequeños son apariencias. Las hembras pasan los días característicos de los margaródidos, y de los apretadas contra los árboles huéspedes, insectos en general. Reconocemos diferencias alimentándose de la savia con sus piezas bucales fundamentales entre los sexos en sus maneras de perforadoras. A veces sacan sus picos producir descendientes. Las hembras, sean chupadores del árbol y se desplazan despacio, insectos o mamíferos, dependen de ellas mismas pero la mayor parte del tiempo son tan sésiles en el sentido de que el número de crías que como los percebes. En cambio, es probable que produzcan depende más que todo del número de los machos no coman durante sus vidas huevos que pueden producir. Los huevos son presumiblemente cortas como adultos; están relativamente grandes y costosos de producir; listos para volar en cuanto una hembra anuncia las hembras grandes usualmente producen más su disposición de aparearse, lo cual ocurre entre huevos que las hembras pequeñas, lo que ejerce la mitad de la tarde y las primeras horas de la una inclinación evolucionaria hacia un tamaño noche (Fig. 4.6). Las hembras anuncian su corporal más grande en este sexo. receptividad doblando la punta del abdomen Los machos, sean insectos o mamíferos, hacia arriba, lejos del sustrato. En esta posición tienen que encontrar hembras fértiles para parir particular, se expone la apertura genital de la sus crías, dado que típicamente sólo donan sus hembra, lo cual probablemente le permite soltar pequeños y fisiológicamente baratos una feromona sexual (un químico volátil), la espermatozoides a su progenie. Ya que los cual es transportada por el viento, avisando a los machos pequeños son capaces de producir machos que esperan en las plantas cercanas. Los grandes cantidades de espermatozoides pequeños y rosados machos responden con diminutos, hay menos ventajas en ser grande rapidez volando contra el viento, en pos del para los machos, que para las hembras. Este supuesto rastro de olor, del modo en que otros patrón se rompe cuando el éxito reproductivo de insectos lo hacen. un macho depende de su habilidad de mantener Una vez que un macho se ha acercado a una o otros machos lejos de parejas potenciales. más hembras en despliegue, –las cuales muchas Cuando el acceso a parejas depende de los veces están rodeadas de hembras no receptivas enfrentamientos, los cuerpos grandes se vuelven que se alimentan–aterriza y busca una hembra ventajosos, y con el tiempo un cuerpo grande con el abdomen levantado. El macho se llega a ser la norma en una especie. Los enormes posiciona en la punta del abdomen de la hembra machos del elefante marino ganan luchas feroces para unir los genitales con los de ella. La con otros machos y así logran conseguir harenes copulación continúa por aproximadamente 9 de hembras; los perdedores ni logran copular. minutos hasta que el macho desmonta y busca

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Figura 4.6. Un macho alado de una especie no identificada de insecto escama (familia Margarodidae) copulando con una hembra no voladora en su planta huésped, Ocotea tenra. El tamaño de la hembra sin alas eclipsa al macho alado. Fotografía de Dan Perlman.

Para esos insectos cuyos machos compiten de hembras; los machos usan sus cuernos como manera agresiva por parejas, el patrón de armas en sus batallas por hembras (ver Sec. hembras de gran tamaño a veces se pierde. Por 4.3.). En cambio, en su carrera para buscar ejemplo, en muchos escarabajos rinoceronte o hembras receptivas, los machos delicados del cornizuelo (Scarabaeidae-Dynastinae), los cocoideo de Monteverde se ignoran entre sí. En machos adultos son más grandes que sus el caso de este insecto, la victoria pertenece al

155 macho relativamente veloz con buenos familia Ptiliidae (feather-winged beetles), detectores de feromonas, lo cual ha contribuido muchos de los cuales miden 0,5 mm de largo. a la evolución de la brecha inmensa entre los Los escarabajos sufren metamorfosis completa, sexos tanto en cuanto al tamaño como al y las larvas usualmente viven en hábitats ocultos comportamiento de este cocoideo. como la hojarasca, madera podrida, hongos poliporales y la capa podrida del cámbium 4.4 Coleoptera: los escarabajos debajo de la corteza de troncos o árboles 4.4.1 Introducción muertos (Crowson 1981, Lawrence 1991). Paul Hanson Muchas de las familias más diversas de escarabajos tienen larvas fitófagas Los escarabajos (orden Coleoptera) incluyen (consumidoras de plantas). Las larvas de muchos más de 400 000 especies nombradas, las cuales carábidos (gusanos blancos que son abejones de representan aproximadamente 25% de todas las mayo en estado larval) y Elateridae (larvas de especies descritas de organismos. Los escarabajos adultos se caracterizan por tener alas saltapericos), se alimentan de las raíces de delanteras duras que protegen las alas traseras, plantas, mientras que las larvas de muchos las cuales se usan para volar. Presentan variedad Buprestidae son minadores de hojas (Fig. 4.9). en color, forma y tamaño. En Monteverde Las larvas de la mayoría de los Chrysomelidae podemos encontrar la especie de escarabajo más (escarabajos de las hojas; ver Sec. 4.7) y grande del mundo, Dynastes hercules (familia Curculionidae (gorgojos) se alimentan Scarabaeidae; Fig. 4.8), con 160 mm de largo escondidos dentro de tejidos de plantas o en incluyendo el cuerno (ver Sec. 4.4.3) y los escarabajos más pequeños del mundo, de la raíces en el suelo.

Figura 4.7. Número promedio de hembras cantando (barras negras) y parejas copulando (barras grises) del insecto escama de Monteverde. Los números promedios están basados en 5-26 censos de dos grupos de hembras (N= ca. 130 y ca. 200, respectivamente) realizados a aproximadamente 08:30, 13:30, 16:30 y 17:30 entre el 21 de febrero y el 3 de marzo de 1989.

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Figura 4.8. Uno de los insectos más grandes del mundo, Dynastes hercules. Fotografía de Robert Timm.

Debido a la escasez de nitrógeno en la Canthidium sp., Copris sp., Deltochilum madera, muchas larvas de escarabajos que se mexicanum, Dichotomius carolinus colonicus y alimentan de madera seca, como los escarabajos Uroxys sp. (B. Ratcliffe, com. pers.). de la ambrosía, tienen asociaciones mutualistas Varios escarabajos usan de manera exclusiva con hongos u otros microorganismos (ver Sec. los cuerpos fructíferos como refugio y comida. 4.4.7). Otros escarabajos asociados con madera Como ejemplos tenemos algunos estafilínidos incluyen muchos Buprestidae (escarabajos (ver Sec. 4.4.2), Pselaphidae (short-winged mold metálicos cavadores de madera) y Cerambycidae beetles), Erotylidae (pleasing fungus beetles), (escarabajos longicornios; ver Sec. 4.4.5). Endomychidae (handsome fungus beetles) y Muchos grupos de escarabajos tienen larvas que Ciidae (minute tree-fungus beetles). Un notorio se alimentan de material orgánico en coleóptero fungívoro en Monteverde, es una descomposición, como hojarasca, excremento y especie no identificada de Endomychidae, la carroña. Los escarabajos estercoleros cual forma agrupaciones enormes cerca de las (Scarabaeidae: Scarabaeinae) pueden quebradas durante la estación seca (J. Longino, recolectarse mediante trampas de caída cebadas com. pers.). con heces. Tales trampas capturaron 22 especies Muchos escarabajos son depredadores, tanto en bosques nubosos en Panamá (1000-1760 m en la fase larval como en la fase adulta. Como s.n.m.), de las cuales Ontherus didymus era la ejemplos se incluyen la mayoría de los especie dominante (Peck y Howden 1984). Entre Carabidae (ground beetles), Cicindellidae algunas de las especies más comunes de (escarabajos tigre), la mayoría de los escarabajos estercoleros en Monteverde, están: Staphylinidae (ver Sec. 4.4.2), Lampyridae

157 (luciérnagas), Cleridae (ver Sec. 4.4.4), y noche que durante el día. La larva no se conoce Coccinellidae (mariquitas). Las larvas de (D. Brzoska y R. Huber com. pers.). Algunas Cicindellidae viven en túneles en el suelo donde larvas de luciérnagas son depredadores esperan hasta que la presa pase sobre la entrada especializados en comer lombrices de tierra o (Palmer 1976a, 1983a, Pearson 1988). En el caracoles; otros son generalistas. Entre los valle de Peñas Blancas, los adultos de Oxycheila ejemplos de los bosques nubosos de Costa Rica polita corren rápidamente sobre las piedras cerca se incluyen Lucidota apicalis, Lucidota sp., de los ríos y se tiran a corrientes rápidas cuando Magnoculus sp., tres especies de Photinus, se les perturba, saliendo del agua río abajo Psilocladus scutellaris, Psilocladus sp. y Vesta (Cummins 1992). Esta especie se ve más de sp. (I. Bohorquez M., com. pers.).

Figura 4.9. Rastros que señalan el daño hecho por un minador de hojas no identificado. Fotografía de Gregory Dimijian.

De las 178 familias de Coleoptera clasificación. Pselaphidae ahora se clasifica reconocidas a nivel mundial, casi 110 están como subfamilia de Staphylinidae; Apioninae se presentes en Costa Rica (A. Solís, com. pers.). ha trasladado de Curculionidae a Brentidae; Las familias más grandes, cada una con Scolytidae debe ser una subfamilia de aproximadamente 500 o más especies en Costa Curculionidae. Rica, (R. Anderson y T. Erwin, datos no publicados), incluyen Carabidae, Staphylinidae, Pselaphidae, Scarabaeidae, Buprestidae, Elateridae, Tenebrionidae, Cerambycidae, Chrysomelidae, Curculionidae y Scolytidae. Esta lista no ha tomado en cuenta los cambios en

158 4.4.2. Escarabajos estafilínidos de Blancas; Fig. 1.4). Recolectamos 270 especies Monteverde en el área 1 (118 exclusivamente del área 1), 475 James S. Ashe especies en el área 2 (297 especies exclusivas) y 292 especies en el área 3 (190 especies Los escarabajos estafilínidos (familia exclusivas). Las áreas 1 y 2 comparten 90 Staphylinidae) compiten con los gorgojos por especies, mientras que las áreas 2 y 3 comparten ser la familia más grande de escarabajos. Los 40 especies. biólogos raras veces se fijan en estos abundantes Los microhábitats más diversos fueron los escarabajos, ni están conscientes de su que estaban asociados con hongos (134 especies diversidad excepcional con respecto a en total, 68 especies encontradas exclusivamente taxonomía, ecología y comportamiento, y su en este hábitat), seguido por la hojarasca del impresionante especialización ecológica. bosque (132 especies en total, 52 Para evaluar la diversidad de los estafilínidos exclusivamente) y hábitats subcorticales (85 en Monteverde, R. Brooks, R. Lescen y yo especies en total, 34 exclusivamente). hicimos una recolección en mayo y junio de 1989, usando trampas de interceptación en vuelo Escarabajos estafilínidos que habitan bajo y trampas de caída sin cebo, en la Vertiente del la corteza de los árboles. El hábitat subcortical Pacífico (1240-1800 m s.n.m.) y del Atlántico (debajo de la corteza de los árboles) es complejo (800-1490 m s.n.m.). Tamizamos la hojarasca de y dinámico. Sus características dependen de la los hábitats del suelo del bosque y extrajimos los especie de árbol, del tiempo transcurrido artrópodos con embudos Berleses. También después de la caída del árbol y de las usamos técnicas de recolección a mano para condiciones del microclima local. La corteza obtener estafilínidos de microhábitats suele estar en diferentes etapas de especializados. Clasificamos los especímenes en descomposición en distintas partes del mismo morfoespecies. tronco, a veces a distancias de unos pocos De los 9349 especímenes que examinamos, centímetros. reconocimos 845 morfoespecies dentro de un La comunidad más diversa de estafilínidos de mínimo de 119 géneros; a 327 especies no se les hábitats subcorticales se presenta debajo de la asignó un género. La mayoría de las especies y corteza de árboles recientemente caídos que los especímenes son de la subfamilia tienen el cámbium en fermentación y la corteza Aleocharinae (356 especies, 4109 especímenes, un poco suelta. La comunidad de estafilínidos se 42% de las especies), seguida por Staphylininae caracteriza por depredadores especializados: los (182 especies, 2173 especímenes) y Paederinae de Xantholinii (por ejemplo, Homaloninus spp., (101 especies, 742 especímenes). Tres Ehomalolinius spp., Heterolinus), algunas subfamilias —Tachyporinae (66 especies), especies distintivas de Belonuchus (por ejemplo, Osoriinae (58 especies) y Oxytelinae (35 B. dichrous), y Holisus. La comunidad también especies) — contienen un número moderado de incluye una amplia variedad de estafilínidos que especies. Relativamente pocas especies se son saprófagos o se alimentan de hongos en el encuentran en Megalopiniae (13 especies), cámbium en proceso de fermentación: Piestus Piestinae (10 especies), Steninae (10 especies), (Zirophorus), Hypotelus; varios géneros de la Proteininae (5 especies) y Euaesthetinae (3 subfamilia Osoriinae (Eleusis, Renardia, especies). Cuatro subfamilias (Micropeplinae, Leptochirus, Priochirus, Lispinus, Nacaeus y Pseudopsinae, Oxyporinae, Omaliinae) Clavilispinus) y el género Coproporus de contienen solamente una especie. Tachyporinae. La distribución de las especies de El hábitat subcortical con el cámbium en estafilínidos no es uniforme dentro de fermentación, lentamente se transforma en un Monteverde. Dividimos la región en tres áreas: hábitat menos rico, conforme las bacterias, (1) 1200-1500 m s.n.m. en la Vertiente del hongos y artrópodos saprófagos van Pacífico, (2) 1500-1800 m s.n.m. en la Vertiente consumiendo los carbohidratos disponibles. del Pacífico y (3) 800- 1400 m s.n.m. en la Estas comunidades generalmente están Vertiente del Atlántico (el valle de Peñas dominadas por estafilínidos saprófagos; por

159 ejemplo, los adultos y larvas de Osoriinae encuentran juntos debajo de la corteza, lo cual (especialmente Letpochirus, Priochirus, indica que tal vez son subsociales. Una vez Lispinus, Nacaeus y Thoracophorus), pueden encontré colonias de Osorius debajo de corteza ser abundantes en tales troncos. Especies de muy podrida, con un espacio subcortical lleno de Piestus (en sentido estricto), Sunius de una mezcla de lodo y excremento parecida a Paederiinae y miembros de Aleocharinae de la tierra. La colonia consistía en sistemas tribu Falagriini como Myrmecocephalus, se independientes de túneles sin conexiones encuentran debajo de la corteza. Existen pocos evidentes entre ellos. Dentro de cada sistema de estafilínidos en los troncos muy viejos con los túneles había dos adultos (presumiblemente espacios subcorticales llenos de masas densas de macho y hembra), un huevo al final de la excremento descompuesto de insectos y mezclas mayoría de los túneles, y larvas y pupas de todas de lodo y excremento. Algunos de estos troncos las etapas, un patrón observado en insectos pueden contener colonias del estafilínido subsociales. cilíndrico del género Osorius. La modificación más llamativa entre Estafilínidos asociados con roedores. Uno estafilínidos subcorticales está en la forma del de los grupos más peculiares de estafilínidos es cuerpo, la cual puede tomar dos formas: muy la tribu Amblyopinini. Los adultos se encuentran aplanado, o delgado y cilíndrico. Los miembros en el pelaje de muchos roedores y algunos del género Leptochirus son estafilínidos marsupiales en América Central y Sudamérica. subcorticales comunes en Monteverde. Estos son Son escarabajos relativamente grandes (de 1 cm grandes (2 cm o más de largo), generalmente de o más de largo), de pigmentación clara, sin alas color negro brillante, con la cabeza, protórax y y con élitros y ojos muy reducidos. Este grupo élitros anchos y muy aplanados; el abdomen es tiene su mayor diversidad en Sudamérica, donde cilíndrico y forma un tubo rígido para mayor se han descrito cinco géneros y más de 50 fortaleza. Las especies de Priochirus tienen el especies. Sólo un género, Amblyopinus, se cuerpo de forma parecida. Aunque estos dos encuentra en América Central, y dos especies se géneros no son muy afines, es difícil presentan en Monteverde. distinguirlos. En Monteverde, todos los Se creía que los estafilínidos de Priochirus tienen cuernos cefálicos, los cuales Amblyopininii eran ectoparásitos hematófagos no están presentes en Leptochirus. obligados, lo cual se basaba en la presencia de Otro estafilínido aplanado de forma llamativa adultos con las cabezas pegadas al pelaje de sus que se encuentra frecuentemente en Monteverde, huéspedes, observación de daño en la piel es el Homalolinus de la tribu Xantholinini. La cuando se arrancaban, mandíbulas grandes y especie encontrada más frecuentemente, H. altamente esclerotizadas, y la presencia de canaliculatus, tiene más de 2,5 cm de largo y sangre en sus intestinos. Estudios realizados en tiene el cuerpo negro y aplanado, con la punta Monteverde demostraron que los ambliopininos del abdomen roja. La forma ancha, aplanada y no son parásitos (Ashe y Timm, 1986, 1987a). con forma de punta de flecha, así como el cuello Atrapamos cientos de roedores vivos, angosto, son característicos. Los estafilínidos estudiamos la distribución de los ambliopininos más aplanados son del género Eleusis que presentaban, mantuvimos huéspedes y (subfamilia Osoriinae) y tienen cuerpos tan finos estafilínidos juntos en cámaras de observación y como el papel; otros estafilínidos con cuerpos observamos sus interacciones, y realizamos muy aplanados son Piestus y Hypotelus experimentos de selección de huésped para (Piestinae), Renardia (Osoriinae), y Placusa, determinar si los estafilínidos podían distinguir Homolata y Cephalaloxynum (Aleocharinae). entre diferentes especies de roedores como No se han investigado las historias de vida de posibles huéspedes (Ashe y Timm 1986, 1987b). los estafilínidos subcorticales. Puede ser que los Los estafilínidos se limitan a ciertos espacios confinados de este hábitat limiten los huéspedes: Ambylopinus emarginatus mostró rasgos de historia de vida; por ejemplo, las una preferencia fuerte por el ratón Oryzomys larvas, pupas y adultos de Osoriinae albigularis (neotropical Rice Rat); A. triptoni (Leptochirus y Priochirus en particular) se fue encontrado en dos huéspedes afines

160 (Peromyscus nudipes y Reithrodontomys creper) Estafilínidos asociados con hormigas. (Muridae). Menos del 1% de los estafilínidos se Algunos estafilínidos, especialmente las especies encontraron en un huésped "equivocado". Este en la subfamilia Aleocharinae, han logrado nivel de especificidad de huésped es típico en invadir los nidos de insectos sociales, muchos insectos parásitos y es coherente con la particularmente los nidos de hormigas (150 hipótesis de parasitismo para estos estafilínidos. géneros de estafilínidos) y de termitas (más de Confirmamos las observaciones de P. 100 géneros). En Monteverde las termitas no son Hershkovitz de 1952, en cuanto a que el huésped comunes y no se han reportado estafilínidos no presta atención a los estafilínidos, aun cuando termitófilos. De los géneros de estafilínidos estos caminan por su cara; tampoco se asociados con hormigas (mirmecófilos), más de encontraron daños en la piel que se pudieran 100 se asocian con hormigas guerreras atribuir a estos insectos. La piel de los ratones (Ecitoninae), tanto en el viejo mundo como el con infestaciones intensas parecía sana. Cuando nuevo mundo. trasladamos estafilínidos a una especie de ratón Las especies de Tetradonia y los géneros que normalmente no los albergaba, este se afines, generalmente se encuentran asociados a irritaba por su presencia y se rascaba hasta las orillas de columnas o enjambres de hormigas removerlos y matarlos. guerreras o en sus pilas de desechos, donde Los estafilínidos dejan el huésped durante el atacan a que están lastimadas o roban sus presas. día cuando este está inactivo, y caminan por el Evitan el contacto con las hormigas y repelen a nido. Cuando cae la noche y el ratón se pone los atacantes con sustancias químicas defensivas activo de nuevo, los estafilínidos se le suben de secretadas por una glándula abdominal (Akre y nuevo y toman su lugar característico detrás de o Rettenmeyer 1966, J. Ashe, obs. pers.). Otros entre las orejas. El misterio de los hábitos taxones (por ejemplo Ecitodonia, que no son alimenticios se resolvió cuando observamos los mirmecoides) son comunes en las pilas de estafilínidos comiendo pulgas y otros desechos de vivaques de Eciton; pueden ectoparásitos verdaderos en el nido durante el observarse corriendo en las columnas de día. En vez de ser ectoparásitos, los estafilínidos hormigas cuando la colonia se desplaza a un en realidad son ectocomensalistas, y nuevo vivac Otros (por ejemplo, Ecitophya, probablemente mutualistas con los huéspedes. El Ecitomorpha, Ecitochara), con cuerpos más huésped principalmente ofrece transporte de un mirmecoides, están con las hormigas Eciton en nido a otro, donde los estafilínidos se alimentan las columnas de asalto. Las especies de Ecitosus, de ectoparásitos. La sangre encontrada en los las cuales tienen cuerpos muy mirmecoides, han intestinos de algunos estafilínidos sido reportadas en las columnas de probablemente era producto de la ingestión Neivanmyrmex (Akre y Rettenmeyer 1966). Los secundaria de los intestinos de ectoparásitos mirmecófilos más curiosos de Monteverde son verdaderos, cuando fueron consumidos por los los miembros mirmecoides de la tribu estafilínidos. Los huéspedes parecen tolerar bien Leptanillophilini, que se encuentran con la presencia de los estafilínidos en el pelaje, hormigas guerreras Labidus. Las especies de quizás porque su presencia es beneficiosa. Labidoglobus y Mimonilla están casi sin Si los estafilínidos sólo se alimentan de pigmentación, han perdido las alas y los ojos, ectoparásitos, ¿a qué se debe su especificidad en tienen los élitros reducidos a unas un huésped? Cualquier ratón que tolera su protuberancias vestigiales, y son difíciles de presencia y tiene ectoparásitos parecería ser un distinguir de las hormigas con las cuales andan. huésped adecuado. ¿Dónde están las etapas Los estafilínidos con cuerpos mirmecoides tan inmaduras de estos estafilínidos? ¿Es típico este evolucionados raramente son atacados por las comportamiento en otros ambliopininos, o hormigas. existen algunos que han hecho la transición al parasitismo verdadero? ¿Cuáles características de los roedores y los estafilínidos han impulsado Estafilínidos asociados con otros sustratos. la evolución de esta relación? Los hongos que producen cuerpos fructíferos macroscópicos ofrecen una variedad de recursos

161 para los insectos: micelia (hilos micóticos), Los adultos ponen sus huevos en el higo y las esporas asexuales, esporas sexuales, porciones larvas maduran antes de que el higo caiga del de cuerpos fructíferos macroscópicos, y otros árbol. Los estafilínidos pueden comer agaónidos, artrópodos. Algunos ejemplos de estafilínidos aunque todas las larvas que examiné tenían los depredadores grandes y con coloración llamativa intestinos llenos de polen de higo. Los adultos asociados con hongos en Monteverde, son todas de Charoxus no se encuentran en los higuerones las especies de Megalopinus, Lordithon, antes de la aparición de las avispas de los higos, Bolitogyrus y Plociopterus, algunas especies de pero los adultos y las larvas pueden ser Platydracus, y unas pocas especies de abundantes en los higos de desarrollo adecuado. Paederominus y Philonthus. Muchas especies No se sabe cómo llegan los estafilínidos adultos más pequeñas de la subfamilia Aleocharine (de a los higuerones justo cuando las avispas las tribus Athetini y Bolitocharini, entre otros), comienzan a emerger. son atraídas por hongos en descomposición tardía y son depredadores y especialistas de este hábitat principalmente. 4.4.3. Escarabajos dinastinos de Las especies de Oxyporus son estafilínidos Monteverde relativamente grandes (1 cm o más de largo), Brett C. Ratcliffe frecuentemente de coloración llamativa, que se encuentran principalmente en hongos carnosos. Los escarabajos de la familia Scarabaeidae La única que se da en Monteverde, O. bierigi, se son bien conocidos por su belleza, sus ciclos observa en setas con agallas de los géneros biológicos fascinantes, sus cuerpos a menudo Pholiota y Gymnopilus (Cortinariaceae). Poco se extraños y su importancia económica ocasional. sabe acerca del ciclo biológico de los miembros Hay 13 subfamilias y 400 especies (más de 800 de la tribu Gyrophaenini y otros estafilínidos que estimados) de Scarabaeidae en Costa Rica; 62 de habitan hongos en Monteverde. Se pueden estas pertenecen a la subfamilia Dynastinae. Esta encontrar resúmenes de la biología de subfamilia incluye especies con cuernos estafilínidos de hongos en Ashe (1984, 1986, magníficos, a los que se deben los nombres 1987), Leschen y Allen (1988) y Newton (1984). comunes de escarabajos elefante, unicornio o Las especies del género Tachiona (subfamilia rinoceronte para el grupo entero. Sin embargo, la Aleocharinae) se encuentran dentro de las redes mayoría de las especies de dinastinos son que cubren las madrigueras de hepiálidos pequeñas, similares a los abejones de mayo y (Lepidoptera) en árboles vivos de Trema carecen de cuernos. Los escarábidos adultos se (Ulmaceae). Las larvas aplanadas y los adultos distinguen fácilmente de otras familias de de color negro y blanco de Tachiona coleópteros por la presencia de antenas monteverdensis, abundan en los interiores de segmentadas que terminan en una protuberancia estas redes y alrededor de las cavidades de las laminosa (con forma de plato) de 3-7 segmentos larvas lepidópteras. Prácticamente cada con forma de hoja que se pueden expandir como madriguera activa contiene algunos estafilínidos un abanico, o plegar de manera compacta. Los y a veces se encuentran 20-25 individuos en una escarábidos detectan olores con sus antenas y la sola red. Estos estafilínidos se consideraron protuberancia agrandada aumenta la superficie extremadamente escasos hasta que se descubrió de los receptores sensoriales. su asociación con madrigueras de hepiálidos en Dentro de la subfamilia Dynastinae, hay ocho Monteverde (Ashe 1990). tribus, las cuales abarcan aproximadamente Las especies del género Charoxus 1400 especies a nivel mundial (Endrödi 1985). (subfamilia Aleocharinae) son estafilínidos Seis de estas tribus se presentan en Costa Rica, y pequeños, elongados y subcilíndricos, que cinco de ellas en Monteverde. De los 31 géneros normalmente se encuentran en las frutas de Dynastinae encontrados en Costa Rica, 13 (receptáculos) de higos. Poco se sabe acerca de ocurren en Monteverde. De las 62 especies de su biología, pero aparentemente entran al higo a Dynastinae encontradas en Costa Rica, he través de huecos hechos por las avispas macho encontrado 36 en Monteverde. Es probable que de la familia Agaonidae (avispas de los higos). ninguna especie de dinastinos sea endémica de

162 Monteverde, aunque Cyclocephala williami muchos Cyclocephalini (Fig. 4.10, paneles 2, 3, (Fig. 4.10, panel 4) sólo se conoce en la región 5) se alimentan de noche de las flores de plantas, de Monteverde (Ratcliffe 1992). incluyendo las de palmas y aráceas. Se presentan gradientes altitudinales de Cyclocephala y Erioscelis se alimentan de las especies de dinastinos en la región de flores pequeñas de los espádices de especies de Monteverde. Algunos dinastinos (por ejemplo, Philodendron y Diffenbachia (Placa 2) Golofa spp.; Fig. 4.10, panel 9) sólo se (Araceae) (Young 1986, 19988, Gottsberger encuentran en las zonas altas y húmedas, 1989, Gottsberger y Siblerbauer-Gottsberger mientras que algunas especies de Cyclocephala 1991). Los adultos de otras tribus se encuentran en toda el área y en todas las ocasionalmente se alimentan de frutas podridas elevaciones. Dynastes hercules (Fig. 4.10, panel o de los flujos de savia durante la noche. 8) es el coleóptero más grande de Monteverde; El dimorfismo sexual está bien desarrollado los machos alcanzan 18 cm de largo; tienen en las especies cornudas. Los machos son más élitros lisos de color verde grisáceo con manchas grandes y muchos tienen cuernos enormes negras; la cabeza y el tórax son de un negro curvados saliendo de la cabeza o del tórax. Los brillante y ambos tienen un cuerno largo que se cuernos de los escarábidos pueden tener una extiende hacia delante. Las hembras tienen los amplia variedad de formas y de tamaños (Arrow élitros negros y ásperos y carecen de cuernos. En 1951). Solamente los machos los tienen, lo cual América tropical, esta especie generalmente está sugiere que juegan un papel en la selección limitada a los bosques pluviales montano bajos y sexual. Los machos de algunos dinastinos pelean premontanos por encima de 1000 m s.n.m. por sitios de alimentación adecuados que Los adultos de casi todos los dinastinos son también atraen hembras (Eberhard 1979, 1980). activos de noche y con frecuencia son atraídos Los cuernos se usan en combate para desplazar a por las luces; durante el día, se esconden debajo machos rivales de sus perchas. de hojas y troncos o en el suelo. Los adultos de

163

Figura 4.10. Escarabajos dinastinos de Monteverde. 2: Ancognatha vulgaris; 3: Cyclocephala carbonaria; 4: Cyclocephala williami; 5: Cyclocephala weidneri; 6: Heterogomphus mniszechi; 7: Strategus jugurtha; 8: Dynastes hercules; 9: Gologa costaricensis.

Las hembras depositan sus huevos en humus, Los dinastinos tienen varios enemigos hojarasca, suelo o madera podrida. La etapa de naturales: hongos, enfermedades bacterianas, huevo dura de dos a tres semanas. Las larvas de avispas parásitas y varios mamíferos atacan a las Dynastes, Gologa, Heterogomphus (Fig. 4.10, larvas y a los adultos. Los individuos atraídos panel 6), Strategus (Fig. 4.10, panel 7), por las luces suelen ser presa de vertebrados, XylorcitesI, Phileurus, y probablemente las de particularmente el sapo Bufo marinus Megacerus, Baratus y Ligyrus, se encuentran en (Bufonidae). Las amenazas principales de los troncos podridos, compost o árboles podridos insectos nocturnos son la deforestación y la donde se alimentan de desechos orgánicos, contaminación lumínica, ya que muchas incluyendo las esporas e hifas de hongos. Las especies nocturnas son atraídas por las luces. El larvas de otros dinastinos, como Cyclocephala, alumbrado público y de hoteles y otros se alimentan de las raíces de plantas. Las larvas comercios crea "sumideros" que atraen a los de los dinastinos son blancas con forma de C insectos, les impide reproducirse y ahí mueren. (Fig. 4.11). Se desconocen las larvas de la Durante los primeros años, abundantes insectos mayoría de las especies. son atraídos a las luces, pero luego disminuyen.

164 Finalmente, el área se vuelve un desierto yermo desaparecen (Janzen 1983, B. Ratcliffe, obs. sin insectos conforme las poblaciones, menos pers.). algunas especies de malezas, se eliminan y

Figura 4.11. Ciclo de vida de Strategus jugurtha: a) huevo, b-d) larvas de la primera, segunda y tercera etapa, e) pupa, f) adulto.

Agradecimientos Agradezco a Bob Law, Universidad de Nebraska [University of John y Doris Campbell, Pedro Belmar, la Nebraska State Museum]) proveyó su obra de Asociación Conservacionista de Monteverde y el arte (Fig. 4.10). La investigación fue apoyada Centro Científico Tropical, por su apoyo por subvenciones de la Fundación de la logístico. Mary Liz Jameson (Universidad de Universidad de Nebraska (University of Nebraska [University of Nebraska]), Norman Nebraska Foundation) y la Fundación Nacional Penny (Academia de Ciencias de California para la Ciencia (National Science Foundation) [California Academy of Sciences]), y Alex (DEB9200760). Reifschneider (Sierra Madre, CA), asistieron con la recolección de muestras y las observaciones en el campo. Fernando Mejía (INBio) asistió con el manejo de datos de especímenes para este proyecto. Mark Marcuson (Museo Estatal de la

165 4.4.4. Cléridos de bosques nubosos de aproximadamente 25 géneros de Cleridae. De América Central estos, sólo Callotillus, Monophylla y Lecontella Jacques Rifkind —géneros que parecen estar adaptados a bosques espinosos xerofíticos— probablemente Cleridae es una familia de tamaño mediano no incluyen especies en los bosques nubosos. A de coleópteros depredadores que presenta gran pesar de que algunos géneros están limitados a diversidad en los trópicos. A veces llamados tierras altas, ninguno está limitado a bosques "escarabajos reticulados" (checkered beetles), nubosos. los cléridos muchas veces son coloridos y Los coleópteros cléridos se encuentran en las muchos son imitadores de otros insectos con flores, la madera muerta y podrida, los hongos y coloración de advertencia, como las hormigas la vegetación (Clausen 1940). En el estado aterciopeladas (Mutillidae). Los miembros de larval, se alimentan de las larvas de escarabajos esta familia tienen cuerpos de diversas formas y barrenadores, aunque algunos géneros (por tamaños. Hay aproximadamente 425 especies ejemplo Lecontella) son depredadores de larvas descritas de Cleridae de México y América en los nidos de himenópteros y otros están Central (Barr 1975), lo cual es una especializados en comer carroña o huevos de subestimación, ya que tanto Panamá como Costa saltamontes. De adultos, los cléridos comen casi Rica tienen por lo menos el mismo número de cualquier insecto que puedan superar, especies no descritas que de especies descritas. incluyendo especies de mal sabor, como los Aunque la diversidad de los cléridos es alta en coleópteros coccinélidos. bosques pluviales de tierras bajas, estos En Monteverde, varias especies de cléridos se escarabajos son más abundantes por encima de encuentran comúnmente en el follaje de arbustos 700 m s.n.m. y árboles pequeños en los lindes de bosques y Algunos cléridos del bosque nuboso habitan senderos, en la corteza rugosa de árboles un amplio rango altitudinal. Priocera clavipes y grandes y en las trampas de luz negra y las la especie nocturna Cymatodera prolixa se trampas Malaise. Las especies de Perilyups son encuentran en los bosques pluviales de tierras muy comunes en áreas sombreadas. Con su bajas de Belice y en el bosque nuboso de pronoto (la superficie del primer segmento del Monteverde. Colyphus cylindricus tiene una cuerpo) rojizo y sus élitros con rayas de negro distribución más discontinua, pero parece no azulado o de color uniforme, pertenecen a un estar muy limitado por factores fitogeográficos complejo de mimetismo que incluye ni climáticos. Se encuentra en bosques de roble Cantharidae, Lycidae, Chrysomelidae y y pino relativamente áridos en Guatemala, Oedemeridae, todos con coloración parecida. bosques caducifolios tropicales en las Otra especie residente de Monteverde es Muisca elevaciones intermedias del sur de México, y en octonotata, de la subfamilia Enopliinae, que el bosque nuboso de La Tigra en Honduras tiene el cuerpo ovalado y aplanado con un (1800 m s.n.m). Otros cléridos sólo se dan en patrón distinto de manchas oscuras sobre un bosques pluviales de altura y en bosques fondo amarillo en los élitros. Este clérido es nubosos. Colyphus irazu, por ejemplo, se notablemente parecido a dos especies de encuentra en Monteverde y en las laderas altas Chrysomelidae: Neobrotica sp. y Malacorhinus de los volcanes aislados del Valle Central de sp. Aunque es de suponer que recibe protección Costa Rica, 110 km al sureste. Algunas especies por imitar a estos crisomélidos, Muisca tiende a están limitadas a un sólo bosque nuboso aislado, enrollarse cuando se le molesta, lo que facilita su y se desconoce si representan especies relictas, caída desde la planta y posterior persecusión por eventos de especiación local o recolecciones parte de aves o lagartijas. Muchas especies de inadecuadas. Algunos cléridos endémicos de cléridos en varias subfamilias imitan de forma bosques nubosos muestran morfologías extrañas admirable a los himenópteros, en particular a las y aparentemente carecen de parientes cercanos hormigas y a los mutílidos. Phyllobaenus, una vivos. especie pequeña, de negro brillante, común en Costa Rica, el país de América Central con Monteverde, es casi indistinguible de la hormiga los bosques nubosos más estudiados, tiene

166 Camponotus canescens, con la que comparte la Hay aproximadamente 35 000 especies misma vegetación de hojas cerosas. descritas a nivel mundial. En Costa Rica existen hasta 950 especies; en Monteverde se han 4.4.5. Escarabajos longicornios registrado aproximadamente 260 especies desde (Cerambycidae y Disteniidae) de la década de los sesenta, incluyendo alrededor Monteverde de 40 taxones no descritos, de un total de 4500 Frank T. Hovore especímenes de la zona. Desde el año 1996, se han encontrado 31 especies solamente en la Los miembros de las familias Cerambycidae Reserva de Monteverde, 153 especies se han y Disteniidae son barrenadores de madera. Son encontrado el área de Monteverde pero no en la reconocidos como escarabajos longicornios RBBNM y 31 se han encontrado en ambas áreas. porque la mayoría tiene antenas relativamente Los escarabajos longicornios adultos a veces largas. Tienen cuerpos elongados, de 3 a más de comen y a veces no. Los que sí se alimentan 80 mm de largo. Las especies diurnas son consumen polen, follaje, corteza, savia de coloridas por lo general; las especies nocturnas plantas u hongos por lo general. Muchas tienden a ser de coloración más monótona. En el especies se pueden encontrar en las flores de área de Monteverdese puede observar Croton (Euphorbiaceae); Cephalodina Schwarzerion holochlorum (Tempisque Borer), crassiceps (Lamiinae-Hemilophini) consume que es una especie de color verde metálico hojas de higuerones (Ficus, Moraceae). Los brillante con patas rojizas y antenas largas y escarabajos arlequín (Acrocinus longimanus, negras, y es más activa en días calurosos y Lamiinae-Acrocinini) se han logrado mantener soleados. Sin embargo, Psalidognathus vivos en cautiverio con una dieta de frutas modestus, que también vuela bajo luz solar blandas como mango, melón y aguacate. La brillante, es de un color negro brillante y se mayoría de los escarabajos longicornios son reconoce por su tamaño enorme, su cabeza voladores fuertes, aunque las hembras de varias espinosa y sus mandíbulas grandes y curvadas. especies no pueden volar; ambos sexos de Ejemplos de especies nocturnas incluyen Phrynidius echinus (Lamiinae-Apomecynini) no Chlorida cincta, una especie de color café claro tienen alas. y verde pálido, y Derobrachus longicornis, de Los escarabajos longicornios exhiben varios color café oscuro. El escarabajo longicornio mecanismos de defensa. Las especies diurnas a mejor conocido de Monteverde es el escarabajo menudo imitan a insectos nocivos o con aguijón; arlequín, Acrocinus longimanus, una especie con otros tienen un sabor desagradable y exhiben patrones complejos que se distingue por las colores aposemáticos. En Monteverde, muchas patas delanteras extremadamente largas de los especies de Clytini (Cerambycinae) y Lepturinae machos. parecen imitar a avispas y abejas con sus bandas La familia Cerambycidae en el Nuevo Mundo amarillas y negras llamativas. Erana fulveola está dividida en siete subfamilias, de las cuales (Lamiinae-Hemilophini) y las especies de cinco se dan en Costa Rica, además de la familia Rhinotragini (Cerambycinae) son semejantes a Disteniidae, estrechamente relacionada. avispas ichneumónidas cuando vuelan; muchos Parandrinae y Prioninae son escarabajos de Tillomorphini (Cerambycinae) y Acestrilla tamaño mediano y grande, de color café o negro. minima (Lamiinae-Apomecynini) son miméticos El primero se distingue por sus antenas de hormigas. Oedudes bifasciata (Lamiinae- relativamente cortas, con segmentos con forma Hemilophini), de color rojo y negro brillante, de gota, y las largas mandíbulas curvadas de los hace muescas en los tallos de plantas urticantes machos. Cerambycinae y Lamiinae, las dos (por ejemplo Urera elata, Urticaceae), en subfamilias más diversas, varían en tamaño y apariencia para alimentarse de la savia y adquirir color; los Lepturinae generalmente son coloridos sustancias químicas defensivas. La mayoría de y diurnos; los Disteniidae son nocturnos, las especies nocturnas tienen colores sombríos muchas veces con colores oscuros y metálicos, y tienen las superficies dorsales con formas tienen pelos largos aplanados en el lado medial elaboradas o abrigadas con vellosidad, muchas de las antenas. veces camuflándose con el sustrato. Muchos

167 escarabajos longicornios emiten un sonido leñosas. A menudo atacan a tallos moribundos o áspero alarmante cuando son manipulados y muertos, pero algunas especies se reproducen algunas especies pueden causar una mordedura dentro de los tallos vivos de plantas herbáceas dolorosa. grandes (Cuadro 4.1). En muchos Cerambycinae, la copulación Las larvas de varias especies se alimentan de ocurre poco después de que los adultos emergen raíces y de semillas. Las que atacan madera viva de sus celdas pupales, pero en Lamiinae, el o madera recién muerta son más fieles a apareamiento ocurre hasta pasado el período de huéspedes particulares que las que atacan alimentación. Excepto en las especies que madera en estados de descomposición tardía. En visitan flores, el apareamiento acontece en la algunos escarabajos longicornios, la hembra planta huésped. Muchos escarabajos carga Saccharomyces en bolsas entre los longicornios emiten una feromona de olor fuerte segmentos de su abdomen, que facilita la que puede ser detectada por observadores digestión de la celulosa; luego unta estos humanos. Los escarabajos machos con microbios sobre los huevos durante la mandíbulas bien desarrolladas con frecuencia oviposición; las larvas obtienen el honguillo compiten con agresividad por hembras o cuando comen la cáscara de huevo poco después recursos de huéspedes. de eclosionar. Las larvas de escarabajos Las plantas huéspedes generalmente se longicornios son gusanos cilíndricos con la localizan por medio de sus órganos de olfato región torácica ligeramente agrandada. Antes de dentro de las antenas alargadas. Una sucesión de la pupación, las larvas generalmente construyen escarabajos longicornios comienza a aparecer en una celda dentro de la madera o justo debajo de árboles caídos; es posible que cambios químicos la corteza, y la pupa descansa en esta "área en la madera tengan una influencia en la segura" durante su etapa más vulnerable. Las selección. En la mayoría de las subfamilias, la larvas de Lagocheirus (Lamiinae-Acanthocinini) postura de huevos consiste simplemente en usar cortan un pedazo elíptico de la corteza externa el ovipositor para colocar los huevos en rendijas antes de entrar a la albura para la pupación. Los en la corteza o en la madera podrida. Las troncos muy infestados pueden tener docenas de especies de Lamiinae suelen tener hábitos de estas "galletas de corteza" dispersadas sobre la oviposición más especializados y muchas veces superficie. La aparición de los adultos es por usan las mandíbulas para abrir un sitio de temporada y está correlacionada con los oviposición. Las larvas de escarabajos patrones de lluvia. La biología de los longicornios generalmente comen y se escarabajos longicornios se describe en otro desarrollan dentro de los tallos de plantas texto (Duffy 1960, Linsley 1961).

Cuadro 4.1. Huéspedes larvales de escarabajos cerambícidos en la zona de Monteverde.

168 4.4.6. Crisomélidos (Chrysomelidae y grandes, de un color verde iridiscente con dos Megalopodidae) de las tierras altas de pares de manchas moradas en los élitros, y se Costa Rica alimentan de Solanaceae (Flowers y Janzen in R. Wills Flowers press). Eumolpinae es un grupo grande constituido Chrysomelidae es una familia inmensa con más que todo por especies con cuerpos más de 37 000 especies descritas, más del doble compactos y robustos y colores brillantes o del número de especies de aves y mamíferos metálicos. Las larvas se alimentan de raíces y combinados (Klausnitzer 1981). Las larvas y los muy pocas han sido estudiadas. En Costa Rica, adultos de la mayoría de las especies se la mayoría de los Eumolpinae viven a alimentan de tejidos vivos de plantas. Muchas elevaciones bajas (Flowers 1996), pero hay larvas viven en el subsuelo, comen raíces y especies que se han recolectado por encima de algunas comen hojas; unas pocas son 1300 m s.n.m., incluyendo tres que son barrenadoras de madera, mineros de hojas y auténticas especies de gran altitud. Alethanxius y detritívoros. La gran mayoría de los adultos Dryadomolpus son escarabajos pequeños de comen hojas, flores o polen. Algunas especies coloración oscura que se han recolectado en son plagas notables por el daño directo que Monteverde y en las cimas de los volcanes Poás hacen a las plantas y los virus que transmiten; y Barva, así como en los Andes de América del otras son útiles como controles biológicos de Sur. Colaspoides batesi muestra una interesante malezas. separación altitudinal de su pariente casi A nivel mundial se reconocen 19 subfamilias, idéntico, Colaspoides unicolor. C. batesi, con su de las cuales 14 están representadas en Costa coloración verde metálico y brillante, sólo se ha Rica (Seeno y Wilcox, 1982, Reid 1995). No se recolectado en Monteverde por encima de 1040 han hecho estudios formales acerca de la m s.n.m. C. unicolor, una especie de color azul distribución altitudinal de los crisomélidos oscuro reluciente, es abundante en la cordillera tropicales, aunque hay algunos registros de Guanacaste entre 600 m s.n.m. y 1100 m dispersos de la altura de las localidades de s.n.m. recolección. La diversidad de escarabajos de las Chrysomelinae incluye los escarabajos de las hojas en tierras bajas es bastante más alta que en hojas más grandes y coloridos de Costa Rica. los bosques nubosos y altitudes mayores. Sus larvas son de vida libre. Plagiodera Los escarabajos de la subfamilia bistripunctata y Stilodes retifera parecen estar Megalopodinae se parecen a escarabajos restringidos a las elevaciones de bosques longicornios anormales. En Megalopus, un nubosos, y la mayoría de los especímenes de género recolectado frecuentemente por encima Doryphora paykulii (el crisomélido más grande de 1300 m s.n.m., los machos tienen patas de Costa Rica) vienen de por encima de 1300 m traseras grandes que usan para defenderse de s.n.m. en la cordillera de Talamanca. Varias otros machos durante el apareamiento (M. C. especies de Calligrapha se encuentran por Marín com. pers.). Las larvas de la mayoría de encima de 1300 m s.n.m. Platyphora, el género las especies se desconocen, pero algunas más diverso de crisomélinos, sólo especies de América del Sur son barrenadores de ocasionalmente aparece en elevaciones de los tallos de las plantas. bosques nubosos. Los miembros de la subfamilia Criocerinae se La tribu Galerucinae-Galerucini es abundante pueden identificar por un pronoto constreñido en regiones tropicales y algunas especies de (la placa dorsal del primer segmento torácico) y Diabrotica y géneros afines son plagas la superficie brillante del cuerpo. Las larvas son importantes de cultivos. Las larvas de muchas de vida libre y algunos construyen refugios especies se alimentan de raíces, pero algunos protectores con sus propias heces. Lema, el géneros (por ejemplo, Moncesta y Ceratoma, género más abundante de esta subfamilia, pocas consumidores de Cecropia) tienen larvas de vida veces se encuentra por encima de 1300 m s.n.m. libre. Al igual que en Eumolpinae, la mayoría de En contraste, Metepoceris se ha recolectado en las especies se dan a elevaciones bajas y Monteverde y otros bosques nubosos; son relativamente pocas especies están presentes en

169 bosques nubosos o hábitats más altos. Cuatro A. ornata, una especie muy grande y colorida de especies parecen estar limitadas a elevaciones los bosques pluviales de tierras bajas, que se mayores: Cochabamba impressipennis, alimenta de palmas. Cochabamba sp., Diabrotica porracea, y Los escarabajos tortuga (tribu Hispinae- Paranapiacaba dorsoplagiata. Diabrotica y Cassidini) tienen los márgenes del pronoto y de Paranapiacaba son muy abundantes a altitudes los élitros expandidos y aplanados, y muchos bajas; Cochabamba parece ser un género son de color verde o dorado brillante, aunque exclusivamente de las tierras altas. estos colores se destiñen poco tiempo después de Debido a sus fémures traseros agrandados y que mueren. Las larvas son de vida libre y sus habilidades de brincar, los miembros de la algunas cargan sus mudadas de piel sobre tribu Galerucinae-Alticini se conocen como proyecciones modificadas para esconderse. "pulguillas". Los adultos se pueden localizar por Relativamente pocos escarabajos tortuga se los agujeros pequeños causados por el forrajeo. encuentran en los bosques nubosos: Stolas Muchas larvas se alimentan de raíces, pero costaricensis, Stolas sp., y Tapinaspis algunas son de vida libre. Alticini es la tribu más atroannulus se alimentan de asteráceas grande de Chrysoimelidae y ha colonizado (Asteraceae); Charidotella emarginata bosques nubosos con éxito. Sólo conocemos dos probablemente se alimenta de una de las casos de especímenes provenientes de arriba de especies de campanilla (Convulolaceae) los 1300 m s.n.m. (Acrocyum dorsalis y (Windsor et al. 1992). Las hembras adultas de Omophoeta albofasciata), mientras que otros Stolas permanecen con sus crías, protegiéndolas taxones del bosque nuboso se pueden encontrar de depredadores con sus élitros muy expandidos. a elevaciones menores. Algunos ejemplos son Para el 72% de las especies de escarabajos de Macrohaltica, un defoliador frecuente de las hojas, ni siquiera conocemos las identidades Gunnera (Gunneraceae); el género no volador de las plantas huéspedes y la mayoría de las Longitarsus, que se encuentra en la hojarasca otras especies son de la zona templada del norte desde los bosques pluviales del Atlántico hasta (Jolivet 1988). El conocimiento de la relación el páramo; y Marcapatica y Neothona, que se entre la distribución de los escarabajos de las encuentran en la cordillera de Talamanca. Las hojas del bosque nuboso, y la distribución de dos especies de Omophoeta representan otro plantas que son su alimento ayudaría a explicar caso de separación altitudinal; O. aequinoctialis la evolución de escarabajos de las hojas de es ubicuo en las tierras bajas, pero casi no se elevaciones altas. El mosaico de hábitats en los encuentra por encima de 1300 m s.n.m., márgenes de las reservas —pastizales viejos, mientras que O. albofasciata no se ha bosque secundario y parches de bosque recolectado por debajo de esta altura. primario— genera una población de escarabajos La taxonomía de Hispinae-Hispini se conoce de las hojas más diversa que el bosque primario relativamente bien. Las larvas de algunas continuo. El mantenimiento de zonas especies de Hispini son minadores de hojas; las amortiguadoras variadas alrededor de áreas especies de Cephaloleia viven en las hojas protegidas, junto con la prevención de tiernas enrolladas de Heliconia (Heliconiaceae) agricultura muy intensiva cerca de los límites de y de otras monocotiledóneas. La diversidad de reservas, beneficia tanto a la conservación, como esta tribu grande y abundante disminuye con la a los crisomélidos tropicales. altitud. Acentropetera nevermanii parece ser una de las pocas especies que se encuentra 4.4.7. Escarabajos descortezadores y exclusivamente en tierras altas (con base en dos escarabajos de ambrosia (Scolytidae y especímenes). Más de 60 especies de Platypodidae) de los bosques nubosos Cephaloeia habitan en Costa Rica, y de estas, de Costa Rica aproximadamente 20 están registradas en Lawrence R. Kirkendall y Stephen L. Wood Monteverde. Las plantas huéspedes de las larvas son poco conocidas (Staines 1996). Alurnus Los escarabajos descortezadores y de salvini, una especie de la cordillera de ambrosia (Scolytidae [o Curculionidae- Talamanca, está estrechamente relacionada con Scolytinae] y Platypodidae) cavan túneles en

170 plantas leñosas. Semejante a los cerambícidos, quedan durante todo o casi todo el período de son descomponedores primarios de tejidos oviposición, y en algunas especies, incluyendo leñosos muertos en los bosques. Algunas la mayoría de los platipódidos, los machos especies templadas se han hecho notorias por el mueren con sus parejas. Algunas practican significativo impacto económico de su ataque a monoginia (la mayoría de los platipódidos y los árboles; en el trópico la plaga más muchos escolítidos), pero también es común la importante es la broca del café (Hypothenemus "poliginia simultánea (en harén)", y algunos hampeiI). El impacto económico de otras grupos frecuentemente practican biginia. Varios especies tropicales resulta de los daños de los niveles de cuidado parental han evolucionado, escarabajos de ambrosia en los troncos de desde protección contra depredadores por parte árboles; pocos escarabajos de Scolytidae y de machos o de hembras, hasta hembras Platypodidae matan árboles sanos. "obreras", aparentemente estériles, que atienden En Costa Rica, se conocen o se supone la a las crías de sus madres, como en el caso de un presencia de aproximadamente 500 especies de platipódido australiano (Kent y Simpson 1992, Scolytidae (Wood et al. 1992) y 58 especies de Kirkendall et al. 1997). El cuidado parental es Platypodidae (Equihua y Atkinson 1987), lo cual complejo en todos los escarabajos de ambrosia, representa entre dos tercios y tres cuartos del y además se ha investigado muy poco. número real de especies en Costa Rica. Un total Los escarabajos descortezadores y de para el grupo de 700-850 especies sería por lo ambrosia varían mucho en su grado de menos 10% de las aproximadamente 7300 especificidad de huésped, la cual por lo general especies conocidas en el mundo (Wood y Bright es menor en los trópicos que en las regiones 1992). templadas (Beaver 1979a). Se cree que los Todos los escarabajos descortezadoras y de escarabajos de ambrosia y sus hongos asociados ambrosia comen y ponen sus huevos en sistemas tienen poca especificidad de huésped porque las de túneles, un comportamiento que tienen en diferencias en las propiedades bioquímicas y común con Bostrichidae, Anobiidae y algunos físicas de la albura, no son significativas. grupos de gorgojos, pero que es poco común en El muestreo con trampas Malaise (P. Hanson otros coleópteros. El término "escarabajos y I. Gauld; ver Sec. 4.7; Fig. 4.12) ha producido descortezadores" puede referirse a escolítidos suficiente material para analizar la fauna del como grupo, o solamente a aquellos taxones que bosque nuboso de Zurquí de Moravia, un sitio se reproducen en túneles en la corteza interna; equivalente a Monteverde en hábitat y altura. "escarabajos de ambrosia" abarca grupos no Aunque en Zurquí sólo se ha recolectado la relacionados de escolítidos, y la mayoría de los mitad del número de especímenes que en dos platipódidos, de los cuales todos cultivan hongos sitios de tierras bajas (Estación Biológica La en las paredes de sus sistemas de túneles. Este Selva y la península de Osa, 0-2000 m s.n.m.), hongo mutualista es la fuente principal de Zurquí ha producido un número igual o mayor nutrición para los adultos y las larvas, y quizás de especies. Casi la tercera parte de las especies la única (Beaver 1988). recolectadas en Zurquí hasta el momento, son La vida en los sistemas de túneles fáciles de nuevas para la ciencia. Las muestras de Zurquí defender y duraderos, ha causado la evolución están dominadas por escarabajos de ambrosia de de una variedad incomparable de la tribu Cortylini y de la familia Platypodidae comportamientos sociales en estos enigmáticos (70% y 25% de los individuos de escarabajos de escarabajos (Kirkendall 1983, 1993, Noguera- ambrosia, respectivamente.) Aunque muchas Martínez y Atkinson 1990, Kirkendall et al. especies de Cortylini estaban presentes en las 1997). La mayoría de los escolítidos (y todos los tierras bajas (21/57 de las especies en La Selva, platipódidos se supone) son exogámicos, pero la 9/59 de las especies en la península de Osa), endogamia extrema ha surgido repetidamente y ninguna fue común en las muestras de Malaise. ha resultado exitosa; todos los xyleborinos, por Al contrario, los escarabajos de ambrosia de la ejemplo, se reproducen por medio de tribu Xyleborini dominaron en los sitios de apareamientos entre hermanos o entre madres e recolección de tierras bajas; sólo unas pocas hijos. En las especies exogámicas, los machos se especies fueron capturadas en Zurquí. La

171 sustitución ecológica de especies de Xyleborini datos no publicados) están compuestas casi por especies de Cortylini en alturas mayores, exclusivamente de especies exogámicas, también se ha documentado en México mientras que la gran mayoría de las especies de (Noguera-Martínez y Atkinson 1990). Las escarabajos de ambrosia de La Selva, a menos comunidades de escarabajos de ambrosia de de 50 km, muestran con frecuencia apareamiento Zurquí y de otros sitios de elevaciones entre hermanos o entre madres e hijos. intermedias y altas en Costa Rica (L. Kirkendall,

Figura 4.12. Paul Hanson con una trampa Malaise en el área de investigación de Zurquí. Fotografía de Lawrence Kirkendall.

172 Los especímenes de Zurquí se distribuyeron animales más populares entre los ecoturistas. de forma más pareja entre las especies que los Las larvas representan el grupo más grande de especímenes de sitios de tierras bajas. Por animales fitófagos. Las orugas son una de las ejemplo, dos especies de Monarthrum y una fuentes de comida más importantes para aves especie de Tesserocerus, constituyeron (cada insectívoras, como lo son las mariposas una) 8-15% de la captura; en La Selva, el 48% nocturnas para los murciélagos. Los lepidópteros de todos los especímenes fueron de Xyleborus también son organismos ideales como affinis, y el 10% fueron de Xylosandrus indicadores ambientales (Holloway 1985). morigerus. Aunque Zurquí y La Selva En Costa Rica hay un mínimo de 80 familias comparten 10 de los 14 géneros de escarabajos y aproximadamente unas 13 500 especies de de ambrosia, sólo comparten siete especies entre Lepidoptera, cifras comparables a la fauna de los dos sitios. Las cinco especies capturadas más Norteamérica desde el norte de México. Las frecuentemente en Zurquí sólo se han familias más grandes (con al menos 500 especies encontrado en alturas intermedias y altas. De las en el país) son Gelechiidae, Tortricidae, cinco especies más comunes de La Selva, Pyralidae, Geometridae, Notodontidae, Arctiidae solamente Megaplatypus discicollis fue también y Noctuidae (J. Corrales y E. Phillips, com. común en Zurquí; las otras cuatro solamente pers.). Las especies de mariposas de Costa Rica fueron comunes en alturas bajas en Costa Rica y de las familias Papilionidae, Pieridae, y en otros lugares. Como en el caso de otros Nymphalidae se tratan en DeVries (1987), y en insectos, la elevación es uno de los factores DeVries (1983) se encuentra una lista de principales que afecta la distribución de las especies de Monteverde. Algunas de las especies (Stevens 1992). mariposas observadas más comúnmente en Puesto que los escarabajos de ambrosia pocas Monteverde son las morfos (Morphinae), las veces son específicos de una especie húesped, la mariposas cola de golondrina (Papilionidae), las existencia de esta comunidad diversa de mariposas monarcas (Danainae), Manataria generalistas parece algo paradójico. Las maculata (ver Sec. 4.5.3) y Heliconius asociaciones de escarabajos y hongos pueden clysonimus (Heliconinae). Esta última es la estar especializándose en factores ambientales única especie de Heliconius limitada a más que en taxones de plantas huéspedes. Los elevaciones altas (800-1800 m s.n.m.). modelos ecológicos de no equilibrio pueden Aunque la mayoría de los lepidópteros son explicar la coexistencia de varias o muchas mariposas nocturnas, nuestro conocimiento de especies parecidas ecológicamente, en un mismo las familias de este grupo es mucho menos tipo de recurso, cuando ese recurso es difícil de completo. Sin embargo, existe una lista de encontrar o está distribuido de manera irregular. esfíngidos (Spingidae) de Monteverde (Haber Esa situación puede ser relevante para los 1983). En Costa Rica se están realizando escarabajos de ambrosia que dependen de caídas investigaciones sobre Limacodidae, Tortricidae, esporádicas de ramas o de árboles para su Pyralidae, Geometridae y Saturniidae. sustento (Beaver 1977, 1979b). La exclusión Tortricidae, especialmente la subfamilia competitiva entre especies ecológicamente Tortricinae, parece llegar a su diversidad parecidas se puede prevenir por la distribución máxima en las altitudes intermedias en Costa irregular y el carácter efímero de los hábitats Rica (J. Powell, com. pers.); necesitamos más (Ricklefs y Schluter 1993, Hanski 1994). investigación para documentar patrones de distribución de otras mariposas nocturnas. 4.5. Lepidoptera: Mariposas nocturnas y mariposas 4.5.1. Introducción Paul Hanson

Junto con las aves, las mariposas nocturnas y las mariposas (orden Lepidoptera) son de los

173 4.5.2. Migración de mariposas a través camino. Algunas especies, como Anartia fatima de Monteverde (Nymphalinae) vuelan a menos de 30 cm del Rob Stevenson y William A. Haber suelo. Si el viento tiene una velocidad promedia de 6 m/s (aproximadamente 15 millas/h), Más de la mitad de las mariposas reportadas solamente los voladores más fuertes, en Monteverde son migratorias (360 de 658 principalmente los hespéridos (Hesperiidae), especies). Estas mariposas salen de las llanuras y logran pasar por la brecha. La mayoría de los las laderas del Pacífico al final de la estación ninfálidos son detenidos por el viento 150 m lluviosa, cuando la calidad de las plantas antes de la curva, donde comienza el corte del huéspedes de las larvas y otros recursos empieza camino. Durante los períodos breves cuando el a disminuir (Haber 1993). Aproximadamente el viento se calma, algunos de los ninfálidos más 80% de las especies de mariposas de elevaciones fuertes pueden pasar. Grandes remolinos de bajas del Pacífico migran. El patrón general es viento producen complejas trayectorias de vuelo; una emigración del lado Pacífico entre octubre y las mariposas a veces paran en medio del aire, febrero; regresan con las lluvias en abril o mayo. vuelan directamente hacia arriba o son Las fechas exactas de migración varían entre las arrastrados hacia atrás. Cuando la velocidad del especies. Por ejemplo, algunas mariposas de alas viento disminuye, las mariposas migran más transparentes (Nymphalidae-Ithomiinae) pasan arriba en el aire, llegando a alturas mayores de volando por Monteverde en octubre, mientras 100 m. que los piéridos pasan en diciembre y los Durante nuestros conteos de mariposas licaénidos pasan incluso más tarde. Un migrando por Windy Corner entre 1994 y 1996, subconjunto de especies migra del lado Pacífico la observación máxima (16 diciembre 1994) fue al Atlántico durante el corto período seco de 6000 mariposas en cinco horas, con una llamado "veranillo", entre finales de junio y intensidad máxima de más de 80 individuos/min. principios de julio. Esta migración está La gran mayoría fueron hespéridos. Un compuesta de la primera generación, prógenos investigador de campo con experiencia puede de migrantes de la Vertiente del Atlántico que identificar muchas especies de mariposas llegan durante abril y mayo. Una alternativa a la mientras pasan volando, pero es necesario migración para una minoría de especies de la observar los hespéridos y los licaénidos de cerca Vertiente del Pacífico consiste en pasar la para identificarlos. Se pueden capturar 40 estación seca en diapausa, un estado fisiológico especies en un par de horas. En días más en el cual el cortejo y el desarrollo de los huevos tranquilos uno puede observar libélulas, moscas, se inhiben hormonalmente. escarabajos, avispas parásitas y mariposas Aunque la migración no es un fenómeno nocturnas que vuelan de día migrando junto con visualmente dramático, es fácil de observar las mariposas (ver Williamson y Darling, “La mariposas migrando en Monteverde. Un buen Ventana en Monteverde: Un corredor migratorio lugar para observar la migración es "Windy para los insectos”). Corner"(rincón ventoso), localizado 0,5 km No fue sino hasta hace poco que notamos la antes de la entrada a la RBBNM, donde el diversidad asombrosa de las especies migratorias camino hace una curva pronunciada a la en Costa Rica, y la manera en que dependen de izquierda. El camino corre de este a oeste, la diferentes hábitats dentro de un rango de dirección usual de la migración. Algunos de los elevaciones (Haber 1993, W. Haber y R. mejores días son a principios de la estación seca Stevenson, datos no publicados). Algunas (noviembre y diciembre), entre las 10:00 y las especies migratorias son más vulnerables a los 13:00 horas. En el primer día soleado y caluroso declives poblacionales que las especies no después del tiempo nublado y lluvioso, cientos migratorias, porque las primerasdependen de al de mariposas vuelan contra los vientos alisios, menos dos hábitats diferentes y de los recursos a dirigiéndose al este hacia la Divisoria través de las rutas migratorias. Por ende, la Continental y la Vertiente del Atlántico. preservación de hábitat en una localidad no Si el viento es fuerte, las mariposas vuelan necesariamente asegura la sobrevivencia de la bajo, a menos de 2 m sobre la superficie del especie migratoria.

174 durante los meses de julio y agosto. Algunas 4.5.3. Manataria maculata (Nymphalidae: mariposas terminan sus migraciones cuando Satyrinae) llegan a las áreas boscosas de la comunidad de Rob Stevenson y William A. Haber Monteverde; otras continúan volando hasta llegar al lado Atlántico, terminando en el área de Manataria maculata es la especie más grande San Gerardo. Algunas vuelan hasta las llanuras de los satírinos de Monteverde. Sus alas de color de San Carlos. Durante los siguientes meses, café oscuro tienen de 6-7 manchas en ambos comienzan a moverse hacia el oeste a lados de las alas delanteras, las cuales la elevaciones mayores en el bosque nuboso. Todas distinguen de otras mariposas locales. Las alas las hembras diseccionadas durante este tiempo festoneadas traseras tienen un complejo patrón (julio-agosto) han sido vírgenes en diapausa de manchas oculares (ocelos) en el lado inferior. reproductiva. No hemos encontrado huevos ni Muchas personas se sobresaltan por su primer orugas, lo cual indica que Manataria no produce encuentro con Manataria; docenas de mariposas una segunda generación ni en la Vertiente del estallan en todas direcciones desde una barranca Atlántico ni en el bosque nuboso, a pesar de la sombreada, un hueco en un árbol o algún presencia de plantas huéspedes adecuadas. escondite al lado de un sendero en el bosque. Finalmente, a finales de abril o a principios de Estos satírinos forman conglomerados durante el mayo, después de nueve meses de adultez, día (desde unos pocos individuos y hasta más de migran a las elevaciones bajas de la Vertiente cuatro docenas) y de noche vuelan al dosel, del Pacífico para reproducirse de nuevo. donde pasan la noche solos. En la madrugada regresan a sus grupos diurnos. 4.5.4. Mariposas transparentes El comportamiento de Manataria es inusual Alan R. Masters para una mariposa. Como un esfíngido, vibra las alas antes de volar para calentar los músculos de Las mariposas con alas transparentes son un vuelo a 7-10° C por encima de la temperatura elemento común del sotobosque de Monteverde. ambiente. Vuela casi exclusivamente al Estas mariposas de alas transparentes o "alas de amanecer y al atardecer. Manataria es una de las cristal" pertenecen a dos subfamilias de pocas especies de mariposas en la cual los Nymphalidae, Satyrinae e Ithomiinae. Otra mismos individuos migran hacia arriba y hacia mariposa de alas transparentes, Dismorphia abajo de las montañas. Puede vivir hasta un año theucharila, es menos común y pertenece a otra o más, sólo se reproduce durante un mes y no lo familia (Pieridae). Todos los grupos tienen hace antes de los 8-10 meses de edad. Al igual muchas especies de alas opacas. Como todos los que otros satírinos, se alimenta de fruta podrida ninfálidos, los de alas transparentes tienen cuatro y savia de plantas en vez de néctar, pero busca patas que usan para caminar, en contraste con las comida durante el día, en vez de su período seis patas de los piéridos. Las dos subfamilias de normal de actividad crepuscular. ninfálidos son fáciles de distinguir. Los satírinos Estas mariposas se encuentran en de alas blancas tienen las alas delanteras Monteverde desde fines de junio hasta el transparentes, pero las alas son de un rosado siguiente abril o mayo. Todos los individuos en translúcido en las que sobresale una mancha Monteverde están en diapausa reproductiva, ocular. Las mariposas de alas transparentes de esperando su regreso a las llanuras del Pacífico Ithomiinae tienen las alas traseras tan para aparearse y poner sus huevos sobre especies transparentes como las delanteras, con bordes de bambú, al comienzo de la estación lluviosa. definidos de color negro o marrón. Ambos Ponen los huevos en grupos y las larvas comen grupos vuelan sobre el suelo en el sotobosque. juntas hasta la última etapa larval. Casi justo Los satírinos suelen estar en el suelo o cerca del después de emerger de las crisálidas de verde suelo, mientras que las mariposas de alas liso, entre finales de junio y agosto, la mayoría transparentes de Ithomiinae descansan sobre las de los adultos vuelan hacia el este, montaña hojas y vuelan más alto, pero normalmente no arriba hasta Monteverde. La migración se puede más de 2 m sobre el suelo. Los piéridos del observar si uno busca entre las 17:30-18:00 h

175 género Dismorphia son el grupo que contribuyó alas transparentes en Monteverde se alimentan a la teoría de mimetismo de Bates (1862) (ver de Solanaceae, aunque algunos ithomíinos en Sec. 4.5.5). Las larvas de Dismorphia spp. se otros lugares se alimentan de Apocynaceae y alimentan de leguminosas mimosoides (por Gesnereaceae (Haber 1978). Estas plantas son ejemplo, Inga; DeVries 1987), pero registros de comunes al lado de los caminos y en las áreas las plantas huéspedes de la única especie abiertas, y atraen a ithomíinos de alas centroamericana de alas transparentes del transparentes que llegan a poner sus huevos. género, D. theucharila, no se han hecho. En Aunque estas plantas contienen una multitud de Monteverde, D. theucharila es más común en compuestos secundarios, ninguno es absorbido Peñas Blancas, y raramente se encuentra en la por las larvas (Brown 1984), así que tanto larvas comunidad. como adultos recién emergidos permanecen Cithaerias menander es el único satírino de apetitosos para los depredadores. Los adultos se alas transparentes en Monteverde y se encuentra alimentan del néctar de muchas flores, pero en Peñas Blancas. El ala transparente delantera adquieren protección química contra los de C. menander puede parecer café contra el depredadores visitando las que contienen suelo del bosque. La especie de satírino alcaloides de pirrolizidina (Brown 1984, Masters estrechamente relacionada, Pierella helvetica, 1990, 1992), los cuales son más comunes en también se encuentra en Monteverde y tiene las Asteraceae, Boraginaceae, los Caesalpinioideae alas delanteras de un marrón oscuro y opaco. de Fabaceae y algunas orquídeas. En Las dos especies se encuentran juntas y son Monteverde, es común ver ithomíinos de alas difíciles de distinguir. Ambos satírinos vuelan transparentes alimentándose de las flores rápidamente sobre el suelo, son difíciles de moradas de santa lucías, Ageratum sp., una capturar, y probablemente son apetitosos para asterácea pequeña que crece al lado de los muchos depredadores. Es probable que las larvas caminos; los machos son los principales se alimenten de Marantaceae y Heliconiaceae, y visitantes; llegan en busca de alcaloides de los adultos de flujos de savia, vegetación pirrolizidina, los cuales son importantes para la podrida y frutas (DeVries 1987). atracción de hembras. Monteverde tiene 11 especies de mariposas En raras ocasiones, se pueden observar de ala transparente en varios géneros (DeVries ithomíinos de alas transparentes y de alas opacas 1983). Si incluimos los valles de Peñas Blancas en el bosque, en aglomeraciones con más de 20 y San Luis, hay 17 especies (W. Haber, com. especies y miles de individuos, en un espacio de pers.). Los ithomíinos de alas transparentes de 10 m2 (Drummond 1976). Estos focos de Costa Rica son más diversos en las altitudes diversidad y abundancia posiblemente son sitios intermedias (Haber 1978). A diferencia de las de apareamiento o leks creados por los mariposas transparentes de Satyriinae, los ithomíinos machos de muchas especies (Haber ithomíinos vuelan tan despacio que muchas 1978). Existen pelos androconiales entre las alas veces pueden ser capturados sin una red. Su delanteras y traseras que contienen derivados de sabor desagradable sugiere que el color los alcaloides de pirrolizidina, los cuales son transparente, combinado con el borde llamativo volatizados para atraer a las hembras. Es posible y algunas marcas blancas, podrían ser que sean necesarias aglomeraciones de machos aposemáticos, aunque quizás solamente de para crear el umbral crítico de atracción para las cerca. Existen especies de mariposas nocturnas hembras. Aparentemente, los machos pasan los de la familia Ctenuchidae y piéridos opacos del alcaloides de pirrolizidina a las hembras en el género Dismorphia, que imitan este patrón de espermatóforo, un paquete de espermatozoides y alas transparentes usando escamas blancas y nutrientes. Las hembras reciben protección y negras. La frecuencia de tales especies acceso a alcaloides de pirrolizidina, la cual en miméticas es baja en Monteverde. las cáscaras de sus huevos (Brown 1984). El objetivo de mis investigaciones sobre los La evolución de alas transparentes en ithomíinos de alas transparentes en Monteverde, Pieridae, Satyrinae, Ithomiinae y algunas fue comprender sus defensas químicas (Masters mariposas nocturnas, parece ser un caso típico 1990). Cuando son larvas, todas las especies de de convergencia. Los grupos no están

176 estrechamente relacionados, y casi sin duda Aunque se conoce mejor por sus especies de tienen ancestros opacos. La presencia de muchos alas transparentes (ver Sec. 4.5.4), es más común géneros, tanto de alas transparentes como de alas que la subfamilia ninfálida Ithomiinae presente opacas, también sugiere convergencia. Entre los patrones llamativos de coloración. Se reconocen ithomíinos, la convergencia puede explicarse por cuatro patrones de colores: alas transparentes; el mimetismo Mülleriano; es decir, los rayas de tigre; amarillo y negro; y leonado individuos de todas las especies se benefician de (Papageorgis 1975, Drummond 1976, Haber su semejanza entre sí, porque los depredadores 1978, Masters 1992). Cada patrón está reconocen y recuerdan su sabor desagradable representado en un área por varias especies de más fácilmente. La convergencia entre unos pocos géneros. Los patrones de color ithomíinos y satírinos y entre ithomíinos y generalmente aparecen en la misma área Dismorphia, podría ser un caso de mimetismo geográfica, un caso sorprendente de simpatría. batesiano, en el cual los satírinos y los piéridos Según la teoría de mimetismo mulleriano, todas de sabor agradable se confunden con los las mariposas de sabor desagradable deberán ithomíinos de sabor desagradable, y por ende converger en un solo patrón para “educar” mejor son rechazados por los depredadores. También a posibles depredadores y lograr mejor es posible que las alas transparentes sean la protección individual. máxima coloración críptica o camuflada. A Mi investigación en Monteverde versó sobre diferencia de patrones opacos, que limitan el la paradoja de complejos simpátricos de camuflaje de organismos a ciertos sustratos, la mimetismo mulleriano. Elegí los ithomíinos transparencia permite la cripsis perfecta en toda porque tanto Bates (1862) como Müller (1879), situación. En este caso, el aspecto vinculante que basaron sus conceptos de mimetismo en este posiblemente favorece la convergencia hacia grupo, junto con los piéridos. Bates examinó el mariposas de alas transparentes, es que la mimetismo de una especie de Dismorphia coloración transparente es el mejor tipo de (Pieridae), y propuso que su semejanza a un coloración críptica para un organismo que se ithomíino simpátrico tenía el objetivo de hacer mueve libremente contra fondos de colores y creer a los depredadores que también tenía un formas complejas. sabor desagradable. Müller propuso que dos Poco se sabe acerca de la ecología y el ithomíinos de sabor desagradable, que también comportamiento de estas mariposas. Es dudoso comparten un patrón de coloración, se que D. theucharila sea comestible. benefician ambos, ya que sus depredadores Desconocemos gran parte de la historia natural harían menos errores con sólo un patrón básica de Satyrinae. Experimentos de asociado al sabor desagradable. Aunque ambos alimentación con depredadores visuales naturalistas supusieron el sabor desagradable de utilizando el satírino marrón P. helvetica y C. los ithomíinos con base en evidencia indirecta menander, de color transparente y rosado, contra (alas duras, vida larga, marcas de picos en las muchos fondos naturales, respaldarían la alas, vuelo lento), no existía evidencia del mal hipótesis de que la transparencia tiene más valor sabor de los ithomíinos para los depredadores críptico que la coloración marrón de las visuales, es decir, aquellos capaces de mariposas crípticas. La comparación de la desarrollar una aversión al sabor desagradable, condición de comestibles de ambas D. que podrían asociar con el patrón de coloración theucharila y C. menander, con los ithomíinos de los ithomíinos (aunque experimentos de alas transparentes, ayudará a determinar si preliminares de alimentación así lo sugirieron; representan un caso de mimetismo batesiano o Haber 1978). mulleriano. Estudié las mariposas de coloración leonada, las cuales tienen una apariencia translúcida 4.5.5. Variabilidad en las defensas marrón o anaranjada con manchas y rayas químicas y el mimetismo blancas o amarillas. Individuos de Pteronymia Alan R. Masters fulvescens dados a Sceloperus malachiticus (Green Fence lizards) y Momotus momota, fueron rechazados en favor de Anartia fatima

177 (Nymphalinae) (Masters 1992). Es más, una mariposa de sabor agradable, continúa individuos adultos de P. fulvescens criados de comiendo ese tipo. Por lo tanto, el riesgo de una huevos en Solanum brenesii (Solanaceae), mariposa individual que pertenezca a un sistema fueron aceptados por depredadores, hasta que de mimetismo, depende de: el número de recibieron como alimento una solución de mariposas que un ave puede comer, el número alcaloides de pirrolizidina, la misma sustancia de mariposas que un ave rechazará si come una química que protege a los ithomíinos de la araña mariposa mala, el número de aves, el número de Nephila clavipes (Araneae) (Brown 1984, mariposas, y el número de mariposas que saben Masters 1990). mal. El número de mariposas aumenta al mismo Recolectando en Monteverde, a orillas del tiempo que las defensas químicas disminuyen. Si Río Guacimal, cerca de la fábrica de quesos, a el número de aves no cambia (algo posible), aproximadamente 1400 m s.n.m. durante un año todas las mariposas sufren casi el mismo riesgo (1987-1988), encontré alrededor de 20 especies en cualquier momento dado. Las especies de ithomíinos. La única especie parecida que no diferentes variaron tanto en la proporción de era ithomiina, capturada dos veces, era Lycorea individuos con defensas químicas, como en su ilione (Danainae); vuela más alto y es casi sin abundancia relativa a lo largo del año. El modelo duda un imitador mulleriano. Cada mes, capturé también demostró que las mariposas mejor los primeros 100 ithomíinos que encontré. En protegidas pertenecían a especies de mayor total, hubo 15 especies que capturé menos de abundancia y con una proporción mayor de diez veces. De las cinco restantes, (Ithomia individuos protegidos. Las mariposas que heraldica, I. xenos, P. fulvescens, Hypotherysis corrían más riesgo eran las de baja abundancia y eucleae y P. notilla) todas fueron capturadas ningún individuo protegido. El escenario más más de 100 veces en todo el año. De estas, frecuente era ser común y tener poca protección. recolecté por lo menos 20 de cada sexo para ¿Por qué existen los sistemas de mimetismo hacer análisis químicos. Mediante estudios de simpátrico? Si una especie de mariposa entra en marcado, liberación y recaptura, se obtuvieron una zona donde hay un grupo de mariposas de estimados de población cada mes, y por medio coloración parecida, de abundancia alta y baja de transectos a través de la comunidad de protección química, el modelo sugiere que no Monteverde, se elaboró una lista de las flores deberían evolucionar para adoptar el patrón de que contienen alcaloides de pirrolizidina. mimetismo. Sin embargo, se convierten en un La densidad de mariposas a lo largo del río modelo excelente para cualquier especie que subió de casi 0 en enero y febrero a más de 2000 adopte su patrón. En un juego evolutivo de en agosto y setiembre en una franja de río de dependencia en la frecuencia, la selección 100 m por 30 m. Después de aislar los alcaloides natural favorece no sólo un patrón, como sugiere de pirrolizidina de más de 1000 mariposas, Müller, sino cualquier número de patrones que encontré un resultado inesperado: las defensas traslapan geográficamente. químicas disminuyeron conforme iba Las defensas químicas varían entre especies, aumentando la densidad de mariposas, quizás dentro de una especie y a través del tiempo. porque los ithomíinos llegan de las tierras bajas Incorporando la variación, planteo una hipótesis en marzo, llenos de alcaloides de pirrolizidina, y de por qué no todas las mariposas desagradables luego ponen sus huevos. La próxima generación se parecen entre sí. Es notable que la selección emerge sin protección química y no la pueden natural pueda crear una convergencia de obtener, ya que las flores con alcaloides de coloración tan cercana en 20 especies en pirrolizidina no son abundantes sino hasta Monteverde, dadas las fuentes ecológicas de agosto. variación que afectan la selección. Otro hallazgo Los modelos hechos por Brower et al. (1970) inesperado fue la baja incidencia de mimetismo ayudaron a evaluar el efecto de un tamaño de batesiano. Aunque hay varias especies que población variable y la defensa química en las probablemente son imitadoras batesianas en cinco especies leonadas más comunes. Si un ave Peñas Blancas, nunca he visto imitadoras se come una mariposa de sabor desagradable, batesianas de mariposas leonadas. Se necesita deja de comer ese tipo por un tiempo; si prueba una investigación de la abundancia altitudinal de

178 las especies batesianas y las defensa químicas de aumentado en Monteverde con la creación de sus modelos. lagunas de sedimentación en la granja de cerdos. Las moscas negras (Simuliidae), cuyas larvas 4.6. Diptera: moscas viven en agua corriente, pueden ser una molestia para los visitantes, particularmente en hábitats 4.6.1. Introducción abiertos como pastizales. Sus picaduras Paul Hanson y Brian V. Brown generalmente no se sienten, pero las ronchas grandes que dejan, con una mancha pequeña de Las moscas adultas, los mosquitos y los sangre en el centro, son imposibles de ignorar. jejenes (orden Diptera), se caracterizan por tener Una de las moscas chupadoras de sangre más las alas traseras reducidas a rudimentos grandes de Monteverde es Scione maculipennis pequeños con forma de maza (halterios) que (Long-beaked deer fly, Tabanidae), la cual funcionan como órganos de equilibrio durante el zumba vibrando sus músculos de vuelo, incluso vuelo. Estos insectos experimentan después de aterrizar (J. Longino, com. pers.). metamorfosis completa, con larvas sin patas que Nycteribiidae y Streblidae son parásitas viven en una amplia variedad de hábitats que se alimentan de la sangre de murciélagos. (Oldroyd 1964). Las larvas de muchas de las Las larvas se mantienen dentro del cuerpo de la familias relativamente primitivas (suborden hembra hasta el final de la tercera fase larval, Nematocera) son acuáticas, en agua estancada o alimentándose de las secreciones de una corriente; estas incluyen los mosquitos, las glándula especializada de la hembra. Los adultos moscas negras, los jejenes y los quironómidos. en ambas familias son altamente modificados y De las aproximadamente 140 familias de Diptera de apariencia poco usual; los de Nycteribiidae reconocidas a nivel mundial, casi 90 están en carecen de alas. Hippoboscidae muestra una Costa Rica. Las familias más grandes de Costa biología parecida pero parasita principalmente a Rica incluyen Tipulidae, Cecidomyiidae, aves. Chironomidae, Dolichopodidae, Phoridae y Las larvas de Notochaeta bufonivora Tachinidae; se estima que cada una tiene por lo (Sarcophagidae), parasitan a ranas y a sapos, y menos 500 especies. en la zona de Monteverde atacan a la rana Las larvas de familias relativamente más arlequín (Atelopus varius, Bufonidae). Las derivadas (suborden Brachycera) viven en moscas adultas depositan 1-10 larvas en la piel hábitats ocultos, como la hojarasca, los hongos, de la rana. Los gusanos primero consumen los los tejidos vivos o muertos de plantas o músculos de los muslos, luego los órganos animales, y excremento. Algunas especies internos y eventualmente matan a la rana carroñeras son comunes y de distribución (Crump y Pounds 1985). Se desconoce cómo le amplia; muchas veces están asociadas con hace frente el gusano a la potente neurotoxina poblaciones humanas. Un ejemplo es la especie presente en la piel de esta colorida rana. Ornidia obesa (Syrphidae), una mosca Las moscas incluyen especies que se conspicua metálica verde que se encuentra con alimentan de otros insectos, normalmente en la frecuencia cerca de las letrinas. Una mosca más fase larval, aunque los adultos de las moscas pequeña, Megaselia scalaris (Phoridae), se ha ladronas (Asilidae; Fisher y Hespenheide 1992), criado en casi cualquier tipo de materia orgánica las moscas saltonas (Empididae) y las pequeñas en descomposición, incluyendo sustancias moscas de patas largas y verde metálico bastante inesperadas, como pintura y betún para (Dolichopodidae), también son depredadores. La botas. mayoría de las larvas de moscas depredadoras se Diptera difiere de los otros órdenes grandes esconden en el suelo, la hojarasca o la madera de insectos por la diversidad de asociaciones podrida. Entre las pocas que están expuestas en parasitarias que forma con animales vertebrados, la vegetación son las especies de Syrphidae (ver en especial las especies en las cuales los adultos Sec. 4.5.3). Varias familias de moscas contienen (usualmente las hembras), se alimentan de parasitoides, insectos cuyas larvas viven sangre. Las poblaciones de mosquitos han íntimamente asociadas con sus huéspedes, y que eventualmente los matan. El grupo más grande

179 de parasitoides es Tachinidae, de los cuales a hormigas zompopas, obligándolas a cargar muchos atacan larvas lepidópteras. Otros otras hormigas que van que van sobre las hojas parasitoides incluyen muchos Bombyliidae, para protegerse contra el ataque de los fóridos algunos fóridos (ver Sec. 4.6.2) y Pipunculidae (Feener y Moss 1990). Esto se puede observar (moscas cabezonas). en las columnas de recolección de alimentos de la hormiga Acromyrmex octospinosus, una 4.6.2. Moscas fóridos de los bosques especie atacada por Apocephalus luteihalteratus. nubosos de Costa Rica Otro grupo bien representado de fóridos ataca a Brian V. Brown hormigas ponerinas que están lesionadas o en apuros; se las puede atraer aplastando hormigas Los fóridos se han llamado "la familia de obreras. Las moscas son atraídas rápidamente insectos más biológicamente diversa del por las feromonas de alarma de las hormigas planeta." El ciclo biológico de la mayoría de las (Brown y Feener 1991, Feener et al. 1996). Las larvas de fóridos se desconoce, pero pueden ser abejas sin aguijón también son víctimas depredadoras, carroñeras, herbívoras, frecuentes de las moscas fóridos (Fig. 4.13). parasitoides, parásitas y comensalistas (Disney Especies de Melaloncha y Apocephalus 1994). Las moscas fóridos son pequeñas (1-7 (Mesophora) frecuentemente se ciernen o se mm) y se dan a nivel global; la mayor diversidad posan cerca de las entradas a los nidos de las se encuentra en regiones tropicales. La abejas, lanzándose sobre ellas para parasitarlas. diversidad de los fóridos en los trópicos está Si uno aplasta a obreras, puede atraer moscas del compuesta por las numerosas especies asociadas género Calamiscus, que ponen sus huevos en las con hormigas y termitas. Un solo sitio en las abejas heridas (Brown in press). tierras bajas en Costa Rica, podría tener 150 o Un grupo de Apocephalus del subgénero más especies de un solo género de parasitoides Mesophora en bosques nubosos, no ataca a las de hormigas (Brown y Feener 1995). hormigas, pero tiene huéspedes divergentes, Los fóridos de los bosques nubosos tienden a como abejas sin aguijón, avispas y escarabajos distinguirse. Son una mezcla de elementos de cantaroides (lampíridos y cantáridos; Brown tierras bajas, elementos de elevaciones 1993, 1996). La riqueza de especies de intermedias, y unos pocos elementos del norte Mesophora es mucho mayor en los bosques que han extendido sus rangos del Neártico a las nubosos que en las tierras bajas, con hasta 20 elevaciones más altas en los trópicos. De interés especies conocidas en un solo sitio (Zurquí), de especial en los bosques nubosos son aquellas las cuales desconocemos la mayoría de los especies que extienden sus rangos de la región huéspedes. Los enjambres de hormigas guerreras Neártica a través de los Andes de América del se presentan en las partes bajas del bosque Sur, en elevaciones intermedias y altas. Existen nuboso, acompañados por fóridos de los géneros dos géneros, Phora y Lecanocerus, con especies Acanthophorides y Dacnophora, y las hembras que también están en América del Norte. braquípteras (de alas cortas) de Acontistoptera y Las especies parasitoides, especialmente las Adelopteromyia. A diferencia de los enjambres de Apocephalus, son típicas de las tierras bajas. de hormigas guerreras de las elevaciones más La mayoría de estas moscas atacan a las bajas, pocos Apocephalus están asociadas con hormigas, y a pesar de que son menos diversas estos enjambres. Las hormigas a veces atacan a en los bosques nubosos que en las tierras bajas, los milpiés, los cuales producen secreciones son un componente grande de la fauna del defensivas que atraen moscas hembras parásitas bosque nuboso. Un grupo de Apocephalus ataca del género Myriophora.

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Figura 4.13. Una Apocephalus hembra (mosca decapitadora de hormigas) posada sobre un posible huésped, una abeja macho sin aguijón. Dibujo por Jesse Cantley, de una fotografía de Brian V. Brown.

4.6.3. Moscas sírfidas de los bosques campo, frecuentemente se encuentran planeando nubosos de Costa Rica y pueden rotar su orientación rápidamente y Manuel A. Zumbado lanzarse en cualquier dirección. Los músculos de vuelo en el tórax conformen el 15% de la masa Los sírfidos (familia Syrphidae), conocidos total del cuerpo, lo cual les permite mover las como "moscas de las flores" o "moscas alas a una frecuencia de 250 aleteos/s. cernidoras", a veces se confunden con abejas y Las etapas larvales tienen una variedad de avispas. El mimetismo de otros insectos es hábitats. Las especies de Microdontinae viven en mucho más común entre Syrphidae que en nidos de hormigas. Las larvas de Syrphinae son cualquier otra familia de Diptera. En Costa Rica, depredadores de Homoptera y de algunos otros hay más de 300 especies de sírfidos en 50 insectos. En San Gerardo de Dota (2300 m géneros. Entre los especímenes colectados en el s.n.m.) una especie de Allograpta es un bosque nuboso de Monteverde, están depredador de psílidos, y una especie de representadas aproximadamente 40 especies en Salpingogoaster se alimenta de salivazos 30 géneros, pero el número real es (Cercopidae) en Monteverde. Las larvas de indudablemente mayor. Aunque muchos de Eristalinae son variadas en sus hábitats, estos géneros están presentes en las tierras bajas, dependiendo de la tribu o del género: los Eoseristalis y Criorhina están limitados a filtradores viven en agua con mucha materia altitudes intermedias y altas. orgánica; los detritívoros viven en estiércol u Las especies de las subfamilias Eristalinae y otra materia orgánica; los depredadores de los Syrphinae visitan flores y a veces son homópteros viven sobre las plantas. Las especies polinizadores. Algunas especies pequeñas se acuáticas tienen un tubo de respiración alargado alimentan exclusivamente de polen y tienen que se extiende desde el extremo posterior y a piezas bucales anchas; las especies que también veces se denominan "gusanos con cola de ingieren néctar tienen piezas bucales largas y rata"(rat-tailed maggot). Las larvas de especies delgadas. Las especies de la subfamilia depredadoras muchas veces presentan Microdontinae no visitan flores. coloraciones llamativas (rojizo, verde brillante); Una característica notable de los sírfidos es las larvas de otras especies son blanquecinas. su habilidad extraordinaria para el vuelo. En el

181 Hay más información sobre la biología de los gradación continua entre los dos grupos. Por sírfidos en Gilbert (1986). ejemplo, en Pompilidae (las avispas de arañas), la mayoría de las especies construyen nidos a la manera de las avispas depredadoras, pero a cada 4.7. Hymenoptera: sírices de madera, larva normalmente se le da una sola presa avispas, hormigas y abejas (araña), a la manera de los parasitoides. Una distinción mucho más útil es la distinción entre 4.7.1. Introducción idiobiontes, los cuales paralizan Paul Hanson e Ian D. Gauld permanentemente a sus huéspedes, y los koinobiontes, que permiten que sus huéspedes Hymenoptera es uno de los órdenes más continúen desarrollándose después de ser grandes de insectos. Incluye los sírices de parasitados. El primer grupo normalmente se madera, las avispas, las hormigas y las abejas. alimenta externamente e incluye parasitoides Aunque las especies más conocidas son las que primitivos y la mayoría de los depredadores; el pican, la mayoría de las especies himenópteras segundo grupo se alimenta internamente e son parasitoides (avispas parasitoides), las incluye parasitoides fisiológicamente cuales ayudan en el control de poblaciones de especializados (Hanson y Gauld 1995). otros insectos. Se han usado con frecuencia en El tipo de parasitoide más primitivo proyectos de controles biológicos. Las hormigas (idiobionte) generalmente ataca a huéspedes son uno de los grupos más abundantes de ocultos o bien protegidos, como barrenadores en insectos depredadores, aunque no tanto en los tejidos de plantas, pupas de insectos o masas de bosques nubosos como en los bosques lluviosos huevos. La avispa hembra pica al huésped, de tierras bajas. Las abejas son el grupo más inyectando un veneno que causa parálisis. Como importante de animales que polinizan plantas. ejemplos se incluyen algunos Ichneumonidae y Las avispas de los higos (avispas agaónidas) son todos los Scelionidae. En muy pocos casos, la los polinizadores obligados de los higuerones, larva consume más de un individuo huésped y es cuyas frutas son un recurso vital para muchos un depredador, por ejemplo, los icneumónidos vertebrados frugívoros. que atacan los sacos de huevos de araña. Aunque Hay por lo menos 20 000 especies de muchos idiobiontes se dan en los bosques Hymenoptera en Costa Rica (Hanson y Gauld nubosos de Costa Rica, solamente uno se ha 1995). De las 78 familias de Hymenoptera documentado en detalle: la avispa tífida, (tratando todas las abejas como una sola Pterombrus piceus, la cual ataca a las larvas de familia), 61 han sido recolectadas en Costa Rica. los escarabajos tigre (Pseudoxychila tarsalis) en Las familias más grandes de Costa Rica (las que sus madrigueras (Palmer 1976b, 1983b). tienen más de 500 especies) son: Diapriidae, Estos parasitoides generalmente no Platygastridae, Scelionidae, Encyrtidae, atacan a huéspedes expuestos, ya que estos no Eulophidae, Pteromalidae, Braconidae, pueden ser paralizados y simplemente dejados Ichneumonidae, Formicidae y Apidae. donde están, pues podrían ser presa de un carroñero. El problema de atacar a huéspedes en Hymenoptera con larvas carnívoras. Al áreas abiertas se ha resuelto en dos formas: 1) igual que los parásitos, los parasitoides viven en ovipositando sobre los huéspedes sin contacto íntimo con sus huéspedes, con la incapacitarlos y demorando el desarrollo del diferencia de que siempre matan a sus parasitoide, hasta que el huésped haya dejado de huéspedes. Los huéspedes usualmente son las alimentarse y haya buscado refugio para la etapas inmaduras de otros insectos o arañas. La pupación; o 2) manteniendo la estrategia avispa hembra busca un tipo de huésped primitiva (idiobionte), pero escondiendo el particular, pone un huevo encima o dentro de él, huésped en un nido construido especialmente. y la larva consume el huésped, matándolo Las koinobiontes hembra raramente paralizan a eventualmente. Aunque generalmente se hace la los huéspedes antes de la oviposición. Evitando distinción entre las avispas parásitas y las o suprimiendo el sistema inmune del huésped, avispas depredadoras, realmente hay una las larvas pueden permanecer dentro de este

182 hasta que se esconda en un refugio pupal, una de parientes cercanos (miembros de la misma estrategia usada por todos los Proctotrupoidea y familia) los cuales han abandonado la práctica algunos Ichneumonidae. de construir nidos, o de parasitoides que han Pompilidae, Vespidae (Apéndice 4.3), dejado de alimentarse del huésped y han Formicidae (las hormigas) y Sphecidae, comenzado a alimentarse de comida almacenada construyen nidos. Muchas avispas del bosque (por ejemplo, Gasteruptiidae y Chrysidididae). nuboso cavan madrigueras en el suelo; por Los véspidos polistinos y las hormigas han ejemplo, los pompílidos (Caliadurgus) y los desarrollado comportamiento eusocial, viviendo esfécidos (Sphecinae, Pseneo, Crossocerus, en nidos coloniales cuyos ocupantes presentan Nyssoninae y Philanthinae). Otros construyen una división de labores (castas). La reina pone los nidos en tallos huecos de plantas o huevos mientras que las obreras buscan comida madrigueras de escarabajos abandonadas en y cuidan a las crías. Los himenópteros madera, por ejemplo los pompílidos (Dipogon), eusociales muchas veces son agresivos contra los véspidos eumeninos (Parancistrocerus) y los los intrusos humanos; han invertido más en sus esfécidos (Pemphredonini, la mayoría de los nidos que las avispas solitarias que construyen Crabronini, Miscophini y muchos nidos, y además, han desarrollado maneras Trypoxylonini). Después de construir el nido, la efectivas de defenderlos, como son las picaduras avispa hembra sale a cazar y cuando encuentra dolorosas. Los comportamientos eusociales han una presa la paraliza. Luego reubica la presa, evolucionado más frecuentemente en el orden arrastrándola por el suelo (en el caso de la Hymenoptera, que en cualquier otro grupo de mayoría de los pompílidos) o llevándola en animales. vuelo al nido (véspidos eumeninos y la mayoría de los esfécidos). Después de abastecer la celda Hymenoptera con larvas herbívoras. con la presa paralizada, la hembra pone un Mientras que los miembros del suborden huevo, sella la celda y repite el proceso (Hanson Apocrita tienen larvas que se parecen a los y Gauld 1995). gusanos y son predominantemente carnívoras, Entre las avispas que construyen nidos, el los miembros del suborden más primitivo, único estudio detallado de una especie de los Symphyta (sírices de madera), tienen larvas bosques nubosos de Costa Rica es de Trypoxylon parecidas a orugas que se alimentan del follaje. monteverde (Sphecidae) en Monteverde En el Neotrópico, los sírices son menos (Brockmann 1992), la cual construye nidos de conspicuos que los del suborden Apocrita, que barro expuestos que consisten en tubos se han convertido en fitófagos secundarios (por verticales que están abiertos en las partes ejemplo, las avispas de los higos, las hormigas inferiores, similares a los nidos de las avispas de zompopas y las abejas; Hanson y Gauld 1995). barro (Tripoxylon politum). Al igual que en otras En Costa Rica, sólo hay cuatro familias de especies del subgénero Trypargilum, los machos sírices de madera fitófagas: Argidae, Pergidae, protegen el nido mientras que la hembra lo Tenthredinidae y Xiphidriidae. Hay registros abastece, un comportamiento inusual entre los disponibles de plantas huéspedes para muy himenópteros que construyen nidos. Algo aún pocas de las 150 especies que hay en Costa Rica. más extraño es que los machos de T. Uno de los descubrimientos recientes más monteverdae ayudan en la construcción de los emocionantes acerca de la biología de nidos, alisando el barro húmedo de las paredes. Hymenoptera del bosque nuboso, es que las A cambio de esta ayuda, la hembra permite que larvas de dos géneros de Perryiinae (Pergidae) el macho copule con ella frecuentemente. de Costa Rica parecen ser fungívoros en vez de Las avispas que construyen nidos están fitófagos. Poco se sabía de la biología de esta sujetas a ataques de parasitoides y subfamilia hasta que D. Olson y F. Joyce cleptoparásitos. En esta última categoría, la encontraron larvas comiéndose un hongo hembra pone un huevo en el nido de otra especie gelatinoso (Auricularia) en Monteverde, y y la larva que eclosiona de este huevo se obtuvieron adultos que fueron identificados alimenta de la comida almacenada por la otra como una especie de Decameria, el primer especie. Los cleptoparásitos han evolucionado registro de un himenóptero alimentándose de un

183 macrohongo. J. Ugalde y E. Quirós criaron (Leguminosae). Las larvas de Megastigmus larvas de Perreyia hasta adultos, alimentándolas comen semillas de Ilex (Aquifoliaceae) y con hojarasca enmohecida; Ugalde recolectó Symplocos (Symplocaceae). larvas en el área de San José (1100 m s.n.m.) y Las abejas evolucionaron de avispas Quirós recolectó larvas de la Estación Biológica depredadoras esfécidas. Su biología se parece a Las Alturas (1500 m s.n.m.) Aunque la dieta otros esfécidos excepto que la hembra abastece larval de este sírice previamente se desconocía, el nido con polen, néctar y otros recursos en Monteverde es común ver las masas florales en vez de presas artrópodas. Los grupos migratorias de orugas negras. Las especies que anidan en el suelo incluyen Colletinae, fitófagas del suborden Apocrita consumen las Diphaglossinae, la mayoría de los Halictinae, partes más nutritivas de las plantas, tejidos de Andreninae, Anthophorinae y Bombinae. Entre agalla, semillas y polen, y se derivan de los los grupos que anidan en cavidades o ramas parasitoides (principalmente Cynipidae y varios huecas se inclueyen Hylaeinae, Xeromelissinae, Chalcidoidea) y los depredadores (algunas Augochlora (Halictinae), Megachilinae, hormigas y véspidos y casi todas las abejas). Xylocopinae, Euglossinae y Meliponinae. Se ha En Costa Rica, los cinípidos (avispas de las estudiado la biología de sólo unas pocas agallas), están asociadas casi exclusivamente especies, incluyendo Crawfordapsis luctuosa con robles (Quercus, Fabaceae). Ninguna de las (ver Sec. 4.7.6), Ptiloglossa guinnae (Roberts especies está descrita y sus biologías han 1971), Pseudaugochloropsis graminea, P. recibido poca atención. Muchos inducen la sordicutis (Michener y Kerfoot 1967), Deltoptila formación de agallas en hojas, ramas, flores, spp. (LaBerge y Michener 1963), Ceratina frutas y raíces, pero otros son inquilinos, ignara (Michener y Eickwort 1966), Bombus alimentándose de tejidos de agallas producidas ephippiatus (Heithaus 1983) y Meliponinae (ver por otras especies de cinípidos. Las especies que Sec. 4.7.7). Al igual que en Sphecidae, el forman agallas engendran una generación sexual cleptoparasitismo ha evolucionado solamente en (con dos sexos) y una generación asexual ciertos grupos de abejas; en los bosques nubosos (solamente hembras); las hembras de ambas de Costa Rica, estos grupos incluyen por lo generaciones son diferentes morfológicamente e menos cuatro géneros. El comportamiento inducen agallas completamente diferentes eusocial ha evolucionado en los abejorros (Askew 1984); un roble con más de 20 tipos de (Bombinae), las abejas sin aguijón agallas diferentes probablemente tiene sólo 10 (Meliponinae) y la abeja melífera introducida especies de cinípidos que forman agallas. La (Apinae). En Michener et al. (1994), se pueden vinculación entre las dos generaciones de cada encontrar claves de identificación de los géneros especie es un paso esencial en los estudios de de América del Norte y América Central. La ciclo biológico, pero requiere experimentos en biología de las abejas tropicales se describe en cautiverio o técnicas moleculares. Roubik (1989). La fitofagia ha evolucionado varias veces en la superfamilia Chalcidoidea: Agaonidae La coloración de los himenópteros del (avispas de los higos), Tanaostigmatidae bosque nuboso. Las especies de elevaciones (asociados con agallas en las leguminosas), altas del bosque nuboso generalmente tienen Megastigmus (Torymidae) y otros (Hanson y patrones menos coloridos que los de sus Gauld 1995). La mayoría de los contrapartes de las tierras bajas. Los grupos que Tanaostigmatidae forman agallas, aunque por lo tienen especies de colores llamativos menos una especie en Costa Rica (Tanaostigma disminuyen en diversidad con la altitud. Por coursetiae), es una especie inquilina en las ejemplo, el género diverso de calcídidos, agallas de psílidos en Lonchocarpus Conura, cuyos miembros principalmente tienen atropurpureus (Leguminosae). Tanaoneura patrones de amarillo y negro, es común en los darwini solamente se conoce en Monteverde; claros de bosque en las tierras bajas, pero es aunque su huésped se desconoce, otras especies escaso en los bosques nubosos. En otros grupos en Costa Rica de este género inducen agallas en (por ejemplo, Cryptini [Ichneumonidae]), las el arilo alrededor de las semillas de Inga especies del bosque nuboso son más oscuras y

184 de colores más monótonos que sus parientes de 4.7.2. Patrones de distribución de las tierras bajas. Esta tendencia es Hymenoptera de bosques nubosos en particularmente notable en los taxones que Costa Rica construyen nidos, como los esfécidos y las Ian D. Gauld y Paul Hanson abejas, grupos en los cuales hay más necesidad de termorregulación (ver Sec. 4.7.2.). La En Costa Rica, la mayoría de los coloración oscura presumiblemente es una himenópteros suelen estar limitados a una, o a adaptación que permite que estos himenópteros veces dos de tres zonas altitudinales generales: absorban rápidamente la energía radiante cuando baja (0-800 m s.n.m.), intermedia (800-2000 m el sol está brillando. s.n.m.) y montana (2000+ m s.n.m.). En áreas no Otro factor que afecta la coloración es el alteradas, estas zonas normalmente son distintas, mimetismo. La coloración de los himenópteros pero la deforestación permite que algunas del bosque nuboso puede ser determinada en especies de las tierras bajas secas se desplacen a parte por la disponibilidad de modelos. Por elevaciones más altas. Las especies de tierras ejemplo, Dolichomitus annulicornis bajas están distribuidas ampliamente, desde la (Ichneumonidae) parece ser un imitador frontera nicaragüense hasta la frontera batesiano de especies de Agelaia (Vespidae). panameña, pero ninguna especie se extiende Las especies de Apechthis (Ichneumonidae), las desde las tierras bajas hasta las cimas de los cuales emiten un olor desagradable cuando se cerros más altos. La distribución de los manipulan, son imitadores mullerianos de himenópteros del bosque nuboso es intermedia especies de Neotheronia, que son icneumónidos entre tierras bajas y elevaciones altas. La con garras tarsales armadas con glándulas de siguiente discusión está basada en muestras de veneno. Muchos modelos véspidos conspicuos trampas Malaise tomadas durante seis años en de las tierras bajas con sus complejos de Zurquí de Moravia (Hanson y Gauld 1995; Fig. mimetismo no están presentes en los bosques 4.12). nubosos. Existen menos imitadores de véspidos Taxones que son menos diversos en los que son principalmente amarillos, ya que estos bosques nubosos que en los bosques de tierras modelos alcanzan el límite superior de sus bajas. Muchos taxones himenópteros están distribuciones altitudinales en los bosques restringidos a elevaciones bajas, o tienen más nubosos (ver Sec. 4.7.3). especies en las tierras bajas que en los bosques Un patrón de coloración común en las tierras nubosos (Fig. 4.14). Uno de tales grupos son las bajas es la cabeza negra, el tórax anaranjado especies que construyen nidos y sus especies rojizo y el abdomen negro. Aunque el modelo se aliadas (parasitoides y cleptoparásitos). Los desconoce, este patrón de colores existe en pompílidos, véspidos, esfécidos y abejas son diversos taxones, incluyendo algunos insectos propios de las elevaciones altas (aunque están fuera de Hymenoptera. En las tierras bajas, unas representados por pocas especies), pero las especies que pertenecen a 12 géneros de hormigas no están presentes del todo más arriba Scelioninae (Scelionidae), presentan esta de 2400 m s.n.m. Esta diversidad más baja de combinación llamativa de colores. Solamente himenópteros que construyen nidos a mayores ocho de estos géneros se dan en los bosques altitudes, puede ser una consecuencia de la falta nubosos, donde la mayoría de ellos alcanzan los de un período sostenido de temperatura apta para límites superiores de sus distribuciones: el forrajeo. En sitios a altas elevaciones, las Baryconus, Chromoteleia, Lapitha, fluctuaciones abruptas de temperaturas diurnas, Oethococtonus, Probaryconus, Scelio, junto con nubosidad frecuente, reducen Sceliomorpha y Triteleia. Se necesita más severamente las horas de forrajeo. Lo investigación para documentar y explicar la impredecible del clima puede tener distribución altitudinal de los patrones de consecuencias más severas para las especies que coloración en Hymenoptera. construyen nidos, que para los parasitoides, ya que estos últimos pueden aprovecharse más fácilmente de los períodos cortos de tiempo favorable, mientras que los primeros tienen que

185 atender un nido por lo menos varios días hormigas; Eucharitidae (parasitoides de las consecutivos. hormigas); algunos icneumónidos; Chrysididae Aunque la riqueza de especies disminuye con (subfamilia Chrysidinae, parasitoides y la altura, grupos como las hormigas están cleptoparásitos de avispas solitarias y abejas); presentes en áreas templadas del norte, donde Mutillidae (parasitoides de avispas solitarias y los climas son más severos que las cimas de los abejas); y géneros cleptoparásitos de cerros tropicales. Sin embargo, las regiones pompílidos, esfécidos y abejas. templadas y boreales tienen un período corto, Otro grupo que disminuye en riqueza de pero predecible y continuo, cuando las especies con la altitud, son las especies temperaturas diarias permiten el forrajeo y el nocturnas. Las bajas temperaturas nocturnas a crecimiento de la colonia. Una excepción a este mayores altitudes pueden restringir severamente patrón general de disminución de riqueza de su actividad. En las montañas, pocos especies con altitud y latitud, es el caso de los himenópteros nocturnos vuelan después de las abejorros (Bombinae), que superaron las 22:00 h (I. Gauld, datos no publicados). restricciones de temperatura mediante Algunos ejemplos incluyen Ophioninae y termorregulación por medio de la vibración de Netelia (Ichneumonidae), y muchos Rogadinae los músculos torácicos (Heinrich 1979). (Braconidae). El género más grande de Los parasitoides y los cleptoparásitos de Ophioninae, Enicospilus, está representado por himenópteros que construyen nidos, también alrededor de 50 especies en el Parque Nacional disminuyen en riqueza de especies con la altitud. Santa Rosa (0-300 m s.n.m.), cerca de 30 Algunos ejemplos incluyen Trigonalyiidae especies en el área de Monteverde, y sólo tres (parasitoides de avispas sociales); Gasteruptiidae especies por encima de 2000 m s.n.m. (Gauld (cleptoparásitos de avispas y abejas solitarias); 1988). diápridos (Proctotrupoidea) asociados con las

Figura 4.14. Número de especies de Anomaloninae a diferentes altitudes en Costa Rica.

Los parasitoides de escarabajos barrenadores Stephanidae, Aulacidae y Phasganophorini de madera también disminuyen en riqueza de (Chalcididae). Otros grupos, aunque están especies con la altitud. Algunos del todo no se presentes en los bosques nubosos, están encuentran en los bosques nubosos: Orussidae, representados por un menor número de especies

186 que en las tierras bajas: Liopterini (Ibaliidae); Ichneuomonidae de las tribus Phaeogenini y Calosotinae (Eupelmidae); Rhyssinae y Labenini Platylabini, Orthocentrinae y Tryphoninae, (Ichneumonidae); ciertos Doryctinae, excluyendo Netelia (Fig. 4.15); y algunos Cenocoelinae y Helconinae (Braconidae). Un Braconidae (Aphidiinae y posiblemente cuarto grupo de himenópteros que es menos Alysiinae). Algunos taxones pequeños diverso en los bosques nubosos (y en mayores concentrados en zonas montanas (por ejemplo, altitudes), que en los bosques de las tierras bajas, Heloridae, Cynipidae de la subfamilia son los grupos centrados en el Neotrópico, como Chapirinae y Ormyridae), no se encuentran por Conura (Chalcididae), Podogaster y debajo de 500 m s.n.m. Algunos grupos de Neotheronia (Ichneumonidae) y pteromálidos de Hymenoptera en Costa Rica están restringidos a la subfamilia Diparinae, grupos que también los bosques nubosos, como Monomachida, tienen poca representación en América del Tiphiidae de la subfamilia Thynninae e Norte. Ichneumonidae, de la subfamilia Acaenitinae. Los patrones de distribución concentrados en los Taxones que son más diversos en los bosques montanos o nubosos son difíciles de bosques nubosos que en los bosques de tierras explicar, aunque este primer grupo incluye bajas. Algunos grupos tienen más diversidad en muchos elementos templados del norte (o del elevaciones más altas, por ejemplo, sur, en el caso de Ambositrina), que apenas han Megaspilidae, Proctotrupidae, dos subfamilias penetrado en los hábitats tropicales. Por de Diapriidae (Ambositrinae y Belytinae), ejemplo, Acaenitinae, Diplazontinae, Cryptinae Platygastridae, Cynipidae, Eucoilini de la tribu Phygadeuontini y Tryphoninae de la (Cynipoidea), algunos Ichneumonidae tribu Tryphonini, son más ricos en especies en (Banchinae, Cylloceriinae, Diplazontinae), América del Norte que en los trópicos de Cryptinae de la tribu Phygadeuontini, América del Sur.

Figura 4.15. Número de especies de Tryphoninae (excluyendo Netelia) a diferentes altitudes en Costa Rica.

En algunos casos, lo anterior se debe a que parasitoides de Cynipidae. En Costa Rica, la los patrones de distribución de los himenópteros mayoría de las especies de roble crecen en reflejan la riqueza de especies de sus huéspedes. altitudes por encima de 1200 m s.n.m., y la única Por ejemplo, los Cynipidae forman agallas en especie que se produce en los bosques secos de robles (Fagaceae: Quercus) y Ormyridae son tierras bajas en la parte noroeste del país (Q.

187 oleoides) es pobre en cinípidos (Hanson y Gauld huéspedes de los parasitoides de moscas también 1995). aumenta en los bosques nubosos. En cuanto a la No todos estos patrones pueden ser conservación, el principal especialista en los explicados por diferencias en la distribución de parasitoides de la mosca de la superfamilia huéspedes. Por ejemplo, los Diplazontinae Proctotrupoidea declaró: "Estoy absolutamente parasitan larvas de sírfidos asociados con convencido de una cosa: que la fauna de Homoptera (pulgones, psílidos y cochinillas). Proctotrupoidea de los bosques nubosos, es la Tales larvas sírfidas no parecen ser menos franja más diversa de cualquier lugar en el diversas ni menos abundantes en las tierras Neotrópico, mucho más rica que la legendaria bajas, y son atacadas por otros parasitoides Amazonia. Esta observación puede ser un (Encyrtidae) en estas áreas. Otros dos taxones argumento de peso a favor de la protección de asociados con los pulgones, Charipini este precioso tesoro " (L. Masner, com. pers.). (Cynipoidea) y Aphidiinae (Braconidae), Las diminutas avispas parásitas que atacan a las también son más diversos en los bosques larvas de moscas que viven en la hojarasca, nubosos que en las elevaciones más bajas. No carecen de encanto para la mayoría de los están disponibles los datos para los patrones biólogos y por lo tanto atraen pocos altitudinales de la riqueza de especies de investigadores. Como consecuencia, las pulgones, pero estos huéspedes son menos extinciones pueden pasar desapercibidas. diversos en Costa Rica, que en América del Norte. Muchos himenópteros del bosque nuboso son 4.7.3. Avispas eusociales (Vespidae: parasitoides de moscas, entre ellos algunos Polistinae) Proctotrupidae, Ambositrinae y Belytinae Sean O'Donnell (Diapriidae), y la mayoría de los Platygastridae, Eucoilini, Orthocentrinae (Ichneumonidae) y En América, la familia Vespidae comprende Alysiinae (Braconidae). Entre los diápridos, cuatro subfamilias: Eumeninae, Masarinae, Entomacis, Idiotypa, Pentapria y Spilomicrus Polistinae y Vespinae. Las dos primeras son incrementan dramáticamente en número de avispas solitarias (cada hembra construye y especies, al igual que los géneros de la familia abastece su propio nido y pone los huevos); las Platygastridae Amblyaspis, Leptacis, Metaclisis, dos últimas son eusociales (las hembras Synopeas y Trichacis (L. Masner, com. pers.). El cooperan en la crianza de la prole, muestran una hecho de que muchos parasitoides de moscas división del trabajo y por lo general solamente la alcanzan su máxima diversidad en los bosques reina pone los huevos). Las avispas suelen nubosos, sugiere que los huéspedes dípteros de construir sus nidos coloniales de fibras de estos parasitoides también alcanzan su máxima madera masticadas (de ahí el nombre de diversidad en este hábitat, pero esto no se ha "avispas de papel"), pero son mejor conocidas documentado todavía. por las dolorosas picaduras con que defienden el Se necesitan más investigaciones para nido. La subfamilia Vespinae (los avispones y explicar estos patrones. Por ejemplo, ¿por qué las avispas de chaqueta amarilla de América del Ophioninae tiene su mayor riqueza de especies Norte), no se producen al sur de Guatemala, en las tierras bajas de Costa Rica, mientras que mientras que las Polistinae se encuentran en todo en Borneo tiene más riqueza de especies en el Nuevo Mundo. bosques nubosos montanos? También hay que probar la hipótesis de que la diversidad de los

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Figura 4.16. Avispas de Polybia occidentalis protegiendo su nido. Fotografía de Gregory Dimijian.

Las avispas eusociales exhiben una de dos nidificación (Jeanne 1991). Los nidos de estructuras sociales: 1) fundadoras fundadoras independientes consisten en un solo independientes, en los que una o más hembras panal de celdas expuestas y están suspendidos reproductoras inician nuevas colonias sin la del sustrato por un tallo estrecho; sus colonias ayuda de las abejas trabajadoras (Gadagkar generalmente son pequeñas, con algunas 1991, Reeve 1991); o 2) fundadoras de docenas de adultos. Los nidos de fundadoras de enjambre, donde las colonias son iniciadas por enjambre tienen una arquitectura más compleja, grupos de reinas y obreras que se desplazan de por lo general dentro de una envoltura cerrada manera coordinada a los nuevos sitios de (Jeanne 1975), y están poblados por cientos o

189 miles de adultos (Fig. 4.16). En Monteverde, La estacionalidad, sobre todo en la entre los fundadores independientes se incluyen precipitación, puede tener efectos pronunciados Polistes y Mischocyttarus; los fundadores de sobre las historias de vida de las avispas enjambre incluyen Agelaia, Epipona, Polybia y tropicales. Por ejemplo, en las tierras bajas Synoeca (Apéndice 4.3). estacionalmente secas, muchas especies de La biología de avispas eusociales en avispas eusociales experimentan un período de Monteverde se ve afectada por la elevación. disminución en la abundancia de presa, lo que Muchas especies polístinas se pueden encontrar conduce a una reducción del crecimiento de solamente en ciertas elevaciones (Apéndice 4.3). colonias durante la estación seca (R. Jeanne, Sin embargo, algunas especies exhiben un com. pers.; S. O'Donnell, obs. pers.). Sin "efecto de borde de barranco" al construir sus embargo, existe poca evidencia de la restricción nidos en elevaciones atípicamente altas o bajas a temporal en la iniciación del nido y el desarrollo lo largo de pendientes empinadas, el cual es un de colonias en Monteverde. He encontrado crías patrón notorio a lo largo del extremo oriental del en todas las fases en nidos de Polybia valle de San Luis. En el curso de las aequatorialis, tanto en la estación lluviosa, observaciones hechas en diferentes temporadas como en la estación seca, y he recolectado o entre 1988 y 1996, he encontrado nidos de criado machos (lo que sugiere que las colonias Polybia aequatorialis —generalmente se encuentran en modo de reproducción) de los restringidas a elevaciones más altas en nidos entre noviembre yenero, y en mayo. Monteverde— más abajo de la cascada de San Algunas avispas fundadoras independientes Luis, hasta 1150 m s.n.m. (Fig. 4.16). Por el pueden ser más sincronizadas en la fundación de contrario, Mischocyttarus atrocyaneus y colonias que Polybia. Por ejemplo, la mayoría Synoeca septentrionalis, comunes en San Luis, de los nidos de Mischocyttarus mastigophorous se han encontrado anidando a lo largo de bordes encontrados en el muestreo de octubre de 1995, de barranco por encima de 1350 m s.n.m. en fueron abandonados, y muchas de las colonias Monteverde. encontradas en diciembre y enero eran recientes. La migración altitudinal de insectos, un Las avispas fundadores independientes fenómeno que se ha estudiado mejor en frecuentemente anidan en las estructuras mariposas (ver Sec. 4.5.2), lo muestra Polistes construidas por humanos en Monteverde, en instabilis en Monteverde. Esta especie no anida particular bajo los aleros de los edificios. Como allí, pero es común en las tierras bajas posibles ventajas de anidar en estos sitios, están estacionalmente secas al oeste, por debajo de la disminución de la presión de depredación de 600 m s.n.m. Antes del inicio de la estación las hormigas (Jeanne 1979), y un microclima seca, que comienza a finales de octubre, más favorable (Jeanne y Morgan 1992). He comienzan a formarse en Monteverde encontrado especies de Mischocyttarus anidando conglomerados de hembras migrantes (cuyo fin debajo de las hojas y en las raicillas en no es anidar), en los edificios y los árboles paredones y deslizamientos de tierra. Los nidos grandes del bosque. Los machos se unen a los de dos fundadores de enjambre, Polybia conglomerados más tarde. Las avispas se aequatorialis y P. raui, también se encuentran a agrupan y están inactivas durante la noche y en menudo en la vegetación en los paredones, los días nublados, pero buscan comida en los construidos en torno a un soporte vertical días soleados. Estas agrupaciones también se delgado (como una raicilla) que cuelga de una producen en Volcán Cacao, en elevaciones superficie que sirve de techo. Las envolturas similares. Allí, las hembras disecadas no habían exteriores de los nidos de Polybia en desarrollado los ovarios durante la temporada de Monteverde cuentan con muchas capas de papel agrupación temprana (J. Hunt, com. pers.). Los y numerosas bolsas de aire como aislamiento, se cambios en la fisiología reproductiva femenina y cree, contra las temperaturas bajas o la la ocurrencia de la cópula (O'Donnell 1994), precipitación. Se desconoce si el grosor de las durante la temporada de agrupación, merecen envolturas de losnidos de las mismas especies más investigación. varía con la altitud. Las avispas del género Agelaia generalmente anidan en cavidades en

190 árboles vivos (por ejemplo, A. yepocapa), o en Monteverde. Las aves y otros depredadores troncos caídos (por ejemplo, A. panamensis y A. visuales probablemente han sido un factor xanthopus). Es poco común el hábito de A. selectivo importante en la evolución de los areata de construir nidos cubiertos con patrones de coloración de la avispa y del envolturas entre las ramas de los árboles. imitador, pero las respuestas de las aves a la Casi todas las especies de avispas eusociales coloración de la avispa se han estudiado muy de Monteverde tienen cuerpos de color marrón poco. La selección de presas por los oscuro o negro, en particular las especies que se depredadores visuales de insectos, como las encuentran a mayor altitud. Entre las libélulas, también pueden desempeñar un papel excepciones de color pálido (Agelaia alopecia y en la evolución de la coloración de las avispas A. yepocapa), están las especies que anidan en (O'Donnell 1996a). Muchas colonias de avispas sitios abiertos. Algunas especies de Monteverde de Monteverde son víctimas de los seres que abarcan una amplia gama de elevaciones, humanos, en particular los nidos en los edificios presentan marcas pálidas o amarillas reducidas y en los paredones a orillas del camino. Las en los sitios más altos (Polybia diguetana, P. avispas eusociales son depredadores importantes raui y M. mastigophorus). La coloración de las de insectos herbívoros en la zona de Monteverde avispas puede estar adaptada a la vida en el y también pueden desempeñarse como clima de Monteverde, de bajas temperaturas y polinizadoras (O'Donnell, 1996b). La mayoría radiación solar limitada. Las coloraciones más de las especies que anidan cerca de los seres oscuras pueden ayudar a que los cuerpos de las humanos no son agresivas, y plantean una avispas alcancen las temperaturas de vuelo más amenaza mínima si no se molestan. Dada su rápidamente. función potencialmente importante en la Los parásitos y los parasitoides, incluyendo a ecología local, debe evitarse la destrucción de varias familias de avispas, moscas y ácaros, colonias de véspidos. hacen sus hogares en los nidos de avispas eusociales. Los parasitoides de la familia Agradecimientos Gracias a Susan Bulova Trigonalyidae, en colonias de Agelaia y Polybia, por sus útiles comentarios sobre el manuscrito. se dan en la zona de Monteverde. Varios de Jim Hunt y Frank Joyce generosamente estos trigonálidos son imitadores de Wasmannia ofrecieron sus amplios conocimientos y su (parásitos que se asemejan a sus huéspedes) entusiasmo por las avispas eusociales tropicales, cercanos a los véspidos con las que se y ayudaron con el trabajo en el campo en recolectan. Monteverde. El apoyo financiero vino de la Las hormigas guerreras de asalto son Fundación Nacional para la Ciencia (National depredadores importantes de avispas eusociales Science Foundation), y los permisos de neotropicales (Chadab 1979). Las avispas tienen investigación y recolección vinieron del pocas defensas contra las hormigas guerreras ministerio costarricense de recursos naturales cuando estas descubren sus nidos (West- (entonces MIRENEM). Eberhard 1989), aunque las especies con nidos o sitios de nido más difíciles (por ejemplo, las cavidades en los árboles) pueden defenderse de 4.7.4. Complejo de mimetismo dual de tales asaltos con más fuerza (O'Donnell y Jeanne avispas eusociales (Hymenoptera: 1990). Epipona niger y A. areata anidan en lo Vespidae) alto de los árboles en Monteverde, posiblemente Sean O'Donnell y Frank Joyce para evitar la depredación por hormigas guerreras. Polybia rejecta anida casi El mimetismo batesiano resulta cuando las exclusivamente en asociación con las hormigas especies sin defensas evolucionan a parecerse a Azteca, a menudo en árboles de Cecropia, los modelos nocivos; el mimetismo Mülleriano, obteniendo con ello la protección contra las por otro lado, ocurre cuando las especies hormigas guerreras (F. Joyce, com. pers.). defendidas químicamente evolucionan a Poco se sabe acerca de los depredadores parecerse entre sí (Wickler 1968). Se han vertebrados de las avispas eusociales de descrito varios casos de mimetismo en los

191 véspidos eusociales (Richards 1978, West - yepocapa y A. xanthopus se encuentran entre las Eberhard et al. 1995). Las especies neotropicales avispas de forrajeo más comúnmente más agresivas de Vespidae, a menudo avispas encontradas en Monteverde. Ambas especies de fundadoras de enjambre con colonias grandes Agelaia suelen tener colonias de varios miles de (tribu Epiponini), son imitadas por otras avispas adultos, los cuales se defienden vigorosamente eusociales. Las avispas del género contra los intrusos (O'Donnell y Jeanne 1990). Mischocyttarus a menudo imitan a los Los machos y las hembras dentro de las epiponinos. Aunque es capaz de picar, formas de M. mastigophorus son similares en Mischocyttarus no pica a los seres humanos, color y en el patrón. Los machos son fácilmente incluso en defensa del nido; algunas especies reconocibles por sus antenas alargadas y huyen de sus nidos cuando se les molesta. filamentosas; no hay intergradación evidente Mischocyttarus mastigophorus presenta dos entre las formas. La forma pálida y A. yepocapa formas de color que coexisten en Monteverde. son amarillas en toda la extensión lateral y Aunque se sabe que otras especies de negras con manchas amarillas en el dorso. Los Mischocyttarus varían en el color del cuerpo modelos y los imitadores comparten patrones según su distribución geográfica (J. Carpenter, similares de marcas negras, particularmente en com. pers.), este es el primer reporte de una el dorso del gáster (los segmentos distales del avispa eusocial con dos formas discretas de abdomen). La mayor cantidad de negro en el colores que coexisten dentro de una población. gáster y el tono más profundo de la coloración Nuestra investigación sugiere que M. amarilla, ayudan a distinguir tanto el modelo mastigophorus exhibe mimetismo dual, con dos como el imitador, de sus congéneres simpátricos especies del género epiponino Agelaia, como de amarillo y negro (por ejemplo, M. mexicanus modelos para las formas de M. mastigophorus. y A. areata). La coloración de la forma oscura es Además, las frecuencias relativas de las casi idéntica a la de su supuesto modelo, A. coloraciones de M. mastigophorus xanthopus. El cuerpo de la forma oscura es de correspondían con la abundancia relativa de sus color marrón chocolate profundo, con amarillo supuestas especies modelo a diferentes alturas, en las patas y mandíbulas amarillas. Ningún otro como sería el caso si la presencia de los modelos véspido comparte esta coloración. afectara la aptitud biológica de las formas. Mischocyttarus mastigophorus va de 1475 m Las colonias de M. mastigophorus fueron s.n.m. a por lo menos 1600 m s.n.m. (Cuadro recolectadas en 1994 y 1996 de los aleros y las 4.2). El rango de A. yepocapa parece incluir paredes de edificios en Monteverde; la elevaciones más bajas que M. mastigophorus, y recolección se hizo de noche para asegurar que es posible que no incluya las elevaciones más todos los adultos estuviesen presentes. Las altas del rango del imitador. El rango de A. colonias se recogieron y las avispas adultas se xanthopus parece superponerse al rango congelaron para el recuento de población de la altitudinal de M. mastigophorus por completo. colonia. Se examinaron colonias adicionales en Las frecuencias relativas de las formas de M. el campo, y se observaron para cuantificar los mastigophorus cambian con la altitud (Cuadro adultos durante las horas del día. Las 4.2), se supone que en respuesta a las diferencias ubicaciones de las colonias de las supuestas en los rangos altitudinales de las especies especies modelo (Agelaia yepocapa y A. modelo. La preferencia de los depredadores por xanthopus) se registraron entre julio 1988 y una forma de color, dependiendo de la enero 1996. La presencia de obreras forrajeras experiencia con diferentes especies modelo a de la especie modelo se registró en cebos de diferentes alturas, podría generar la carne colocados en diferentes elevaciones correspondencia observada entre la abundancia (O'Donnell 1995). del imitador y del modelo. Se podrían utilizar Los tonos y patrones de color de las formas experimentos de selección con depredadores que pálidas de M. mastigophorus, se parecían mucho cazan visualmente para poner a prueba esta a los de Agelaia yepocapa, y las formas oscuras hipótesis. se parecían mucho a A. xanthopus. Agelaia

192 Cuadro 4.2 Número de tipos de colonias de Mischocyttarus mastigophorus y adultos de las formas de color en diferentes elevaciones en Monteverde.

Tipos de colonia: Sólo pálido, solamente formas pálidas de adultos presentes; Mezclada, formas pálidas y oscuras de adultos presentes; sólo oscuro, solamente formas oscuras de adultos presentes. Los tipos de colonia tenían diferentes abundancias relativas en diferentes elevaciones (cociente de probabilidad C2=12.90; df=4; p<.05; Fienberg 1989); colonias con adultos de la forma oscura fueron más comunes en elevaciones más altas. Las formas de color tenían diferentes abundancias relativas en diferentes elevaciones (cociente de probabilidad C2=47.21; df=2; p<.001); las avispas de la forma oscura fueron más abundantes en las elevaciones más altas. aNúmeros de nidos pre-salida (asociaciones de fundadores que no habían producido progenie adulta todavía) están en paréntesis. bNúmeros de machos están en paréntesis.

El hecho de que adultos de formas pálida y El grado en que este complejo de mimetismo oscura pueden emerger de un nido en el mismo de Mischocyttarus y Agelaia es impulsado por día, sugiere que el polimorfismo tiene una base selección batesiana o selección de Müller, es genética, pero los determinantes ambientales desconocido. Dado que M. mastigophorus como la temperatura o la ingesta de alimentos no parece ser rara en comparación con ambas pueden ser descartados. ¿Cómo evolucionaron especies modelo, es poco probable que su dos formas discretas de M. mastigophorus? Es presencia influya con fuerza en la selección de posible que las formas hayan sido aisladas los cambios en los patrones de color en Agelaia anteriormente. Se necesitan datos sobre la spp. Nuestra hipótesis es que M. mastigophorus, supervivencia diferencial de las formas de M. y otras especies de Mischocyttarus, son mastigophorus con la elevación, para evaluar si efectivamente imitadores batesianos. Los nidos existe la selección de diferentes frecuencias de de Mischocyttarus mastigophorus suelen estar formas, lo que podría mantener el polimorfismo ubicados en sitios abrigados y oscuros. La en Monteverde. protección mimética puede valerles Los insectos de cuerpos oscuros tienden a principalmente a las obreras en el campo, más alcanzar la temperatura de vuelo con más que a los nidos mismos. facilidad que sus congéneres de cuerpo pálido en climas fríos. Los colores corporales de otras Agradecimientos Eva Chun fue la avispas véspidas, sugieren que la selección para primera en notar la existencia de dos formas de la termorregulación eficaz podría desempeñar un color de M. mastigophorus y nos avisó sobre papel en el establecimiento de los patrones esta especie fascinante. Mary Jane West- altitudinales de frecuencias de formas. Algunas Eberhard y Jim Carpenter, generosamente especies de Vespidae muestran marcas pálidas ayudaron con la identificación de las avispas. reducidas en las poblaciones de las elevaciones Agradecemos a la Reserva Biológica Bosque más altas, pero esta variación es más sutil que Nuboso de Monteverde y a la comunidad de las diferencias de color entre formas de M. Monteverde por su ayuda y su permiso para mastigophorus. recolectar especímenes.

193 4.7.5. Las hormigas de Monteverde propia subfamilia (Bolton 1990). Todos los John T. Longino Ecitoninae cazan en grupo, usualmente tomando sólo presas vivas en sus enormes enjambres Las hormigas no son un elemento conspicuo (Hölldober y Wilson 1990, Gotwald 1995). Hay del paisaje de Monteverde. Hay hormigas más de 15 especies ecitoninas en Monteverde, guerreras que ocasionalmente invaden, plagas de en los géneros Eciton, Labidus, Nomamyrmex y hormigas que habitan en las viviendas y Neivamyrmex. Aunque las hormigas guerreras hormigas zompopas que son una molestia en las son un grupo diverso, casi todas las huertas y hasta en las cocinas. A diferencia de investigaciones de comportamiento y ecología se las tierras bajas, la vegetación no rebosa de han enfocado en un solo linaje, el complejo hormigas, ni el suelo está repleto de ellas; en el Eciton burchelli. frío y húmedo bosque nuboso, uno fácilmente Eciton burchelli subespecie parvispinus, es la podría concluir que no hay hormigas. En hormiga guerrera más común en la zona de realidad, ningún lugar en Monteverde carece de Monteverde. Las obreras cazan durante el día hormigas. Hasta el mojado y ventoso bosque haciendo grandes invasiones en enjambre y es enano, un hábitat que parece ser hostil para las común que entren a las casas. Durante estas hormigas, tiene sus especies particulares, aunque invasiones, el suelo se cubre con una capa densa pocas (Longino y Nadkarni 1990). Conforme se de obreras. Esta capa de hormigas puede tener 4 desciende en cualquier dirección, la riqueza de metros de largo y 2 metros de ancho, y se mueva especies aumenta. despacio sobre el suelo, espantando a las presas Con base principalmente en mi experiencia adecuadas, las que luego son capturadas, de recolecta en Monteverde de 1983 a1996, descuartizadas y trasladadas hasta senderos que presento un resumen sobre las hormigas de se alejan del frente de la invasión. Las colonias Monteverde, resaltando especies comunes y exhiben ciclos endógenos de actividad y de conspicuas en seis grupos: 1) las hormigas desarrollo sincronizado de cría, lo que ha sido guerreras; 2) las hormigas zompopas (cortadoras descrito con frecuencia en las hormigas de hojas); 3) las hormigas plagas; 4) las guerreras (Hölldober y Wilson 1990, Gotwald hormigas depredadoras grandes; 5) las hormigas 1995). Alternan entre fases sedentarias de la hojarasca del bosque nuboso; 6) las (permaneciendo en un solo hormiguero) y fases hormigas del dosel del bosque nuboso. nómadas (moviendo a un nuevo hormiguero Las hormigas pertenecen a la familia cada noche). Durante la fase sedentaria, la reina Formicidae. Todas las hormigas son eusociales pone una masa de huevos que nacen al mismo (o evolucionadas de ancestros sociales en tiempo y crecen juntos como una cohorte de algunas especies parásitas), lo cual significa que larvas. Cuando las demandas de alimento de la exhiben: 1) una división reproductiva de labor, colonia aumentan debido a la creciente cohorte con reinas reproductivas y obreras estériles o de larva, la colonia entra en una fase nómada, casi estériles; 2) cuidado cooperativo de la cría; desplazándose a nuevas áreas de caza cada día. y 3) traslape entre generaciones en la colonia. Cuando las larvas comienzan a puparse y las Las obreras son hembras y carecen de alas. Las demandas por comida disminuyen, otra fase reinas se diferencian de las obreras y sedentaria comienza. Durante la fase nómada, normalmente tienen alas que desechan antes de los hormigueros temporales suelen estar establecer el nido. La biología general de las localizados entre las gambas de árboles, junto a hormigas se trata en Hölldobler y Wilson troncos secos o en otros lugares expuestos. En (1990), y hay guías de géneros en Bolton (1994). estas ocasiones, uno puede observar vivaques: Hay 80 géneros de hormigas en Costa Rica, de masas globulares de hormigas que forman las las cuales se conocen 46 en el área de paredes vivientes del nido. Monteverde. Las especies del género Labidus también realizan invasiones en enjambre. Dichas Hormigas guerreras (incluyendo especies tienen obreras de color negro que tienen Simopelta). Los Ecitoninae son las hormigas un tamaño promedio más pequeño que las guerreras del Nuevo Mundo, abarcando su obreras de Eciton, y por consiguiente sus

194 invasiones parecen ser más densas. He visto tribu Attini. Estas hormigas recolectan algunos enjambres de Labidus materiales en los cuales cultivan un hongo, el espectacularmente grandes cruzando los cual provee el alimento de la colonia. Las attinas caminos de Monteverde: parecen franjas anchas varían mucho en el tamaño de las obreras, el de pintura negra. Labidus coecus es una especie tamaño de las colonias y el sustrato del hongo. con obreras de un rojo oscuro y brillante y Los géneros conspicuos que cortan hojas son fuertemente polimórficas. Es bastante común Atta y Acromyrmex. Estas hormigas cortan y incluso en áreas urbanas y se presenta desde cosechan fragmentos de hojas para usar como Texas hasta Argentina. En gran parte son sustratos del hongo (Fig. 4.17). Otros géneros de subterráneas (Perfeto 1992), pero vienen a la Attini tienen obreras más pequeñas que no son superficie para alimentarse de fuentes de comida cortadores de hojas conspicuas. En cambio, local; estas incursiones cortas pueden ser en recolectan excremento de orugas, partes de enjambre. Son más omnívoras que otras insectos muertos, u otros materiales ricos en hormigas guerreras y recolectan residuos de nutrientes para los hongos (Hölldobler y Wilson cocina. Aunque son diversas, las hormigas que 1990). no hacen ataques en enjambre son menos Hay dos especies de hormigas zompopas en conspicuas. Cazan exclusivamente en columnas la zona de Monteverde. Atta cephalotes es una y muchas veces son nocturnas o subterráneas. hormiga grande, cortadora, de los pastizales En Monteverde, estas incluyen cuatro especies abiertos en las partes bajas de Monteverde. Las más de Eciton, dos especies de Nomamyrmex, y colonias de Atta pueden ser enormes, con más de por lo menos cuatro especies de Neivamyrmex. un millón de obreras. Los nidos son sistemas El género Simopelta es una hormiga guerrera voluminosos de galerías subterráneas, con una convergente (Gotwald y Brown 1967) de una superestructura expuesta de tierra excavada que subfamilia diferente, los Ponerinae. Igual que las puede medir varios metros de ancho. hormigas guerreras, tienen obreras de ojos Acromyrmex coronatus es una hormiga reducidos que cazan juntas, desarrollo cortadora pequeña, y es una plaga importante en sincronizado de cría y una reina grande y sin las huertas, la cual entra a las casas de noche alas que se parece notablemente a una reina de para recolectar comida dejada afuera. Sus nidos hormiga guerrera. Tienen obreras negras poco son mucho más pequeños que los nidos de Atta, polimórficas y en el campo sus lentas columnas muchas veces dentro o debajo de un pedazo de se parecen a las de otra hormiga guerrera común madera, y muchas veces con una superestructura del bosque nuboso, Neivamyrmex sumichrasti. de fragmentos de hojas muertas sueltos. No Son relativamente comunes en bosques excavan tierra tanto como Atta. Pueden ser primarios en la franja entre 500 y 1500 m s.n.m. subarbóreas, anidando en una bifurcación baja en la Vertiente del Atlántico, pero no se en las ramas de un árbol cargado de epífitas. A encuentran en las tierras bajas. Es posible que diferencia de At. cephalotes, Ac. coronatus es haya hasta cinco especies en la zona de más tolerante a condiciones de bosque nuboso. Monteverde. Las colonias se encuentran en áreas abiertas y en pequeños claros, incluso en las cimas altas de Hormigas que cultivan hongos. Las Monteverde. hormigas que cultivan hongos comprenden la

195

Figura 4.17. Hormiga zompopa (Acromyrmex sp.) cortando el pétalo de una azucena. Fotografía de Dan Perlman.

Hormigas plaga. Monomorium pharaonis es descubiertas por humanos u hormigas guerreras, una especie amarilla diminuta que es una plaga las obreras responden rápidamente, recogiendo en algunas casas en Monteverde. Esta es una las larvas y corriendo en todas direcciones para especie típica "vagabunda" (Williams 1994), establecer otro sitio de nido en otra cavidad presente en edificios en todo el mundo y con oscura. Buscan comida por la noche y son facilidad transportada por humanos. No es nativa carroñeros generalizados con preferencia por los del Nuevo Mundo y raramente se encuentra dulces. Los nidos también se encuentran debajo fuera de los edificios. Otras hormigas plaga de de epífitas en árboles del dosel. Monteverde son especies nativas que entran a las Solenopsis germinata es una hormiga de viviendas desde los hábitats circundantes. fuego tropical común encontrada frecuentemente Pheidole punctatissima es una especie pequeña, en lugares abiertos alterados, como lugares color café; las soldado tienen amarillo en la sembrados con cultivos anuales o alrededor de parte trasera de la cabeza. Esta especie es común viviendas. Anidan en el suelo, formando en áreas alteradas abiertas y puede alcanzar montículos distintos de tierra excavada arriba de densidades notablemente altas en casas de sus nidos. Las obreras tienen una picadura Monteverde. Camponotus albicoxis es una desmesuradamente fuerte para su tamaño. hormiga carpintera grande de color marrón con Tienen el hábito de trepar sigilosamente las blanco contrastante en las bases de las patas piernas de las personas en altos números y luego centrales y traseras, y se conocen como cranny todas pican simultáneamente. Las hormigas de ants (hormigas de rendijas) por residentes de fuego son carroñeros generalizados con fuertes Monteverde (J. Campbell, com. pers.); tienen habilidades de reclutamiento. Normalmente se sitios de nido efímeros que abandonan consideran plagas porque son una molestia fácilmente. En las casas, se pueden encontrar en general y por su habilidad de dañar plántulas cajas viejas, detrás de libros en estantes y debajo pequeñas, pero también pueden ser beneficiosas de ropa no usada en gavetas. Cuando son como depredadores voraces de otras plagas de

196 insectos. Solenopsis geminata tiene un rango ejemplo, embudos de Berlese, bolsas de amplio a través de América Central y el sur de Winkler; Besuchet et al. 1987) puede producir América del Norte. Es nativa de Costa Rica, un número sorprendente de hormigas. Algunos donde es la única especie de hormiga de fuego habitantes característicos son los conocidos y conocida (Trager 1991). diversos géneros Solenopsis, Pheidole y Depredadores grandes. Algunas de las Hypoponera (pero menos especies que en las hormigas más conspicuas en Monteverde son las tierras bajas) y grupos menos conocidos como hormigas grandes y negras de la subfamilia Stenamma, Adelomyrmex, Lachnomyrmex, Ponerinae. Estas hormigas buscan comida de Dacetonini, Basicerotini, Cryptopone, manera solitaria, y son depredadores de presas Gnamptogenys, Proceratium y Amblyopone. Los vivas. Las tres ponerinas comunes grandes en hábitos de estas hormigas crípticas de la Monteverde son Leptogenys imperatrix, hojarasca prácticamente se desconocen, pero un Pachycondyla aenescens y Odontomachus número sorprendente de hormigas han sido opaciventris. Leptogenys imperatrix es un nombradas gracias a las labores de Carlo depredador especializado de isópodos. Las Menozzi (1927, 1931a, 1931b, 1936). obreras cruzan los caminos y senderos Hormigas del dosel. Un ascenso al dosel en apresuradamente, muchas veces cargando los bosques de tierras bajas revela troncos, isópodos en las mandíbulas. Las colonias son ramas y hojas rebosando de hormigas; en pequeñas y los nidos son comunes y fáciles de contraste, el dosel en Monteverde, con sus ramas ver en el suelo de los cortes de camino en la cubiertas de epífitas y suelo, parece estar comunidad de Monteverde, debido a los rastros desprovisto de ellas. Buscando con paciencia, de gris claro de cáscaras de isópodos, abajo de uno puede encontrar alguna obrera de las entradas de los nidos. Las obreras forrajeras Procryptocerus o Camponotus en las superficies de Pachycondyla aenescens se observan a de hojas o ramas. Hay abundancia de actividad menudo en los caminos en Monteverde y de hormigas en el dosel de Monteverde, pero consumen una amplia variedad de presas. hay que buscar dentro y debajo de las epífitas. Pachycondyla aenescens es una especie montana Al quitar grandes capas de epífitas se revela que se encuentra por encima de 1000 m s.n.m. abundancia de hormigas, aunque muy diminutas, en el norte del neotrópico (W. L. Brown, com. viviendo entre la superficie de la rama y la capa pers.). Odontomachus es un género de hormigas de raíces de epífitas. Las colonias de estas grandes con mandíbulas grandes y chasqueantes hormigas parecen no tener límites. Lo que (Brown 1976). Odontomachus opaciventris, una parecen ser columnas continuas de hormigas, especie principalmente montana, es la especie conectan agrupaciones de obreras, dispersadas a más común en la zona de Monteverde; anida en intervalos de unos centímetros hasta un metro o madera podrida y puede ser común cerca de las más. Dos especies comunes de hormigas que se viviendas; las reinas aladas se ven con parecen (una especie de Solenopsis y de frecuencia. Son depredadores generalistas que Myrmelachista) comparten este hábito. Las cazan sus presas activamente y tienen una copas de árboles individuales están dominadas picadura rápida y fuerte. por una de estas dos especies. Hormigas de la hojarasca del bosque Solenopsis anida casi exclusivamente en las nuboso. La hojarasca en el frío y húmedo superficies de las ramas, y las agrupaciones de bosque nuboso no parece contener hormigas, obreras contienen larvas, pupas y una o más de pero en realidad alberga una comunidad las reinas de la colonia. Parecen ser moderadamente diversa (Longino y Nadkarni "unicoloniales," con múltiples reinas y los 1990, Nadkarni y Longino 1990). Las hormigas límites de la colonia no están bien definidos. de la hojarasca del bosque nuboso son Myrmelachista viven en espacios en las "criptobióticos": buscan comida dentro y debajo superficies de las ramas y se extienden a de la hojarasca, fingiendo estar muertas al ser cavidades dentro de estas. Las larvas y las pupas perturbadas y son invisibles para un observador están concentradas en estas cavidades, en vez de casual. Sin embargo, la hojarasca tamizada en la superficie de la rama. Estas cavidades en suspendida en aparatos de extracción (por las ramas pueden ser extensas, abarcando

197 muchas ramas en la copa de un árbol. El schmidti, o el resultado de adaptación a alimento de estas hormigas no se conoce, pero condiciones microclimáticas particulares. En los ambas especies se encargan de los homópteros bosques nubosos, el dosel sufre temperaturas de Coccoidea (chinches harinosos e insectos más extremas, así como mayor sequedad que el escama). Los homópteros son abundantes a lo suelo del bosque (Bohlman et al. 1995). Quizás largo de los senderos de hormigas en las las variables del microclima que son importantes superficies de las ramas, y en el caso de para Stenamma, hacen que el dosel del bosque Myrmelachista, adentro de los tallos también, en nuboso y el suelo de los bosques de tierras bajas, las paredes de las cavidades de las ramas. sean más similares entre sí, que con el suelo del Debido a su prevalencia entre los árboles y su bosque nuboso. abundancia dentro de ellos, estas hormigas deben formar una gran parte de la biomasa Biogeografía y variación geográfica. La animal en estos bosques. Su presencia como historia ha dejado su marca en las hormigas de consumidores importantes, en especial su Monteverde, con elementos que se derivan tanto control de los homópteros herbívoros, sugiere del norte como del sur. Los géneros Stenamma y que tienen un impacto importante en los Cryptopone son holárticos y se restringen cada procesos de traslado de nutrientes en estos vez más a las tierras altas, cuando uno va hacia bosques. Su contribución a las reservas de el sur en América Central. Stenamma desaparece biomasa en el bosque y a los procesos de en el norte de América del Sur, y Cryptopone no transferencia de nutrientes, merece aparece más al sur que Costa Rica. Estos son los investigación. equivalentes de los robles (Quercus spp.), que Otras hormigas del dosel en Monteverde muestran un patrón parecido. El resto de los tienen nidos más discretos y colonias definidas géneros de hormigas en Monteverde, están con bordes mucho más claros. Una especie distribuidos ampliamente en el neotrópico. común y conspicua es Pheidole innupta. Esta Los patrones a nivel de especies en hormiga grande forma colonias populosas en Monteverde y cerca de Monteverde son grandes masas globulares de epífitas; raras veces complejos, y son comunes las distribuciones se ven en la superficie y sus hábitos de parapátricas. Las tierras bajas al oeste, contienen alimentación se desconocen; para encontrarlas, fauna mesoamericana adaptada a las condiciones hay que abrir grandes masas de epífitas en el del bosque estacionalmente seco. Las tierras dosel, de las cuales emergen altas cantidades de bajas al este contienen una combinación de hormigas negras, cuya débil picadura no posa elementos sudamericanos y elementos amenaza alguna para los trepadores de árboles. endémicos a América Central, derivados de Una especie del complejo Stenamma schmidti América del Sur y adaptados a las condiciones se presenta en el dosel del bosque nuboso. Los del bosque lluvioso siempre verde (Genry 1982). nidos están debajo de pequeños parches de Los taxones de ambos lados coexisten en epífitas, muchas veces en ramas delgadas. Las Monteverde, o cerca de Monteverde, como es el colonias son pequeñas, con no más de una caso del complejo de Eciton burchelli. El bosque docena de obreras y una reina. Esta especie del nuboso también alberga especialistas montanos, dosel tiene una distribución que complementa por ejemplo Pachycondyla aenescens. los otros miembros del complejo S. schmidti, Las hormigas crípticas de la hojarasca del que son comunes en la hojarasca del bosque bosque muchas veces exhiben bandas de nuboso. Las especies del complejo schmidti del "formas" parapátricas y discretas segregadas por bosque nuboso, están limitadas a sitios elevación. Dos formas morfológicamente montanos. En contraste, las especies del dosel en distintas de Octostruma balzani se presentan Monteverde también ocurren en todos los justo al este y al oeste de Monteverde, pero no se bosques húmedos de tierras bajas en Costa Rica, encuentran en la banda angosta de bosque donde se encuentran en el suelo, no en el dosel. nuboso que los separa. Una forma grande y Las causas de este cambio en microhábitat entre oscura de Eurhopalothrix cf. gravis se da a elevaciones, puede resultar de la exclusión través de las elevaciones intermedias de la competitiva por otros miembros del complejo Vertiente del Atlántico, en el bosque nuboso de

198 Monteverde y en el fondo de la franja siempre Diphaglossinae), conocidas de las tierras altas de verde, en el lado Pacífico. Sin embargo, los América Central desde Chiriquí, Panamá, hasta especímenes de la franja angosta de bosque Chiapas, México. Solía considerarse una abeja nuboso en la cresta de la fila son sutilmente escasa, hasta que se reportaron agrupaciones de diferentes de los otros. Neostruma brevicornis y nidos a lo largo de los cortes de camino en N. myllorhapha son propias de las tierras bajas Monteverde (Otis et al. 1982) y en Chiriquí de Costa Rica, y ambas tienen formas distintas (Roubik y Michener 1985). El carácter que son más grandes y más oscuras en permanentemente abierto de estos tajos ha Monteverde, y en otros bosques nubosos de permitido el establecimiento de sitios activos de Costa Rica. Cyphomyrmex salvini tiene varias anidamiento hasta por 25 años (Roubik y formas simpátricas distintas en las tierras bajas, Michener 1985). Grandes agrupacionescon y una forma distinta, casi negra, que ocurre en la cientos de nidos activos y densidades de hasta franja angosta del bosque nuboso alto. 21 nidos/m2 pueden desarrollarse, aunque esto Discothyrea horni se encuentra desde el bosque puede ser un resultado de la perturbación nuboso en Monteverde, hasta nivel del mar en el humana. Antes de la presencia humana, la lado Atlántico, pero en las tierras bajas traslapa nidificación probablemente se limitaba a áreas con una forma más pequeña y de color más de deslizamientos de tierra naturales, que tapaba claro. la vegetación después de algunos años. Los especímenes montanos de especies con Una hembra Crawfordapsis cava en el suelo rangos amplios muchas veces son más grandes y un túnel casi vertical de una profundidad más oscuros que sus contrapartes de las tierras sorprendente de 45-120 centímetros. A lo largo bajas (Brown 1959). Observaciones de las de las partes inferiores de este túnel, construye hormigas en el bosque nuboso de Monteverde madrigueras laterales de 3 a 8 cm de largo. Al han corroborado este dato y revelado que una final de cada túnel lateral, el túnel sube un poco variación geográfica de esta clase puede ser y luego gira hacia abajo para formar una celda sorprendentemente discreta, y ocurrir en escalas vertical de 33 a 38 mm de largo. La hembra pequeñas. Monteverde es un lugar ideal para la moldea la superficie de la celda con arcilla fina y investigación de las fuerzas ecológicas actuales, luego secreta un material que deja una película y los procesos históricos que impulsan la brillante y clara parecida a celofán en la celda, lo variación de formas. Es un laboratorio excelente cual es típico de esta familia. Esta película sirve para la investigación de especies de hormigas y para excluir la humedad del suelo y para de su especiación. mantener intacta la mezcla líquida de polen y néctar traída por la hembra. La hembra pone un 4.7.6. Crawfordopsis luctuosa, una abeja huevo en esta superficie de alimento líquido, y que anida en el suelo de las tierras altas luego llena el túnel lateral con tierra. La larva de América Central flota sobre la comida durante su desarrollo, pero Gard Otis durante la pupación, teje una estructura a manera de piso para mantener la pupa más arriba del Un destino popular para senderistas que líquido que queda en el fondo de la celda (Rozen visitan Monteverde es La Ventana, en la 1984). Después de completar su desarrollo, el Divisoria Continental, donde los caminantes adulto emergente tiene que cavar para salir al encuentran numerosos hoyos de 1 cm en túnel vertical principal. diámetro dispersados sobre el camino y el borde Durante la estación seca, fresca y ventosa del acantilado. Un pequeño montículo de tierra (finales de febrero), la mayor parte de la cerca de los huecos indica que los habitantes han actividad de las hembras en La Ventana, ocurre estado cavando activamente. Es casi seguro que entre las 09:00 y 14:30 horas (Otis et al. 1982). se podrán observar varias abejas grandes de Durante la estación lluviosa (finales de julio), color marrón y negro, volando despacio cerca al algunas hembras comienzan a buscar comida suelo antes de aterrizar y entrar en estos huecos. antes de las 06:00 h y continúan hasta media Son Crawfordapsis luctuosa (Colletidae: tarde. Hay muy pocas observaciones de Crawfordapsis pecoreando en las flores. Parte

199 del pecoreo debe ocurrir a una distancia (Eickwort 1975, Brockmann et al. 1979). Sin considerable del nido, porque las abejas se embargo, la baja frecuencia de interacciones ausentan de sus nidos durante períodos de hasta entre hembras y ocupación dual de nidos, indica 25 a 142 minutos. Análisis detallados de los que las invasiones directas de nidos ocupados no contenidos de las celdas indican que entre 75 y ocurren a menudo. Cuando una abeja entraba a 99% del polen en cada celda, era de especies de un nido ya ocupado por una hembra residente, se Melastomataceae, Solanaceae y Begoniaceae escuchaban zumbidos fuertes, y la abeja intrusa (Roubik y Michener 1985), familias que tienen salía rápidamente. No hay evidencia de flores sin néctar y el polen en anteras tubulares anidación comunal, ni de cooperación entre que abren por un poro pequeño. La recolección hembras. eficiente del polen de estas flores requiere Los Crawfordapsis machos se pueden polinización por zumbido de las abejas: después observar fácilmente cerca de las agrupaciones de de posarse sobre una flor, la abeja vibra los nidos, especialmente si el tiempo está soleado. músculos de vuelo; las vibraciones se transmiten Vuelan sobre áreas pequeñas, normalmente a por la flor, provocando la expulsión del polen de menos de 1 metro del suelo. Aunque interactúan las anteras, para caer sobre el cuerpo de la abeja poco con otros machos, continuamente (Buchmann 1983). El polen de otras plantas en persiguen a las hembras que regresan a los nidos las familias Proteaceae, Loranthaceae, e intentan copular con ellas. Después de dejar el Passifloraceae, Polygalaceae y Sapotaceae, se nido, es posible que pasen el resto de sus vidas puede encontrar en las celdas de los nidos en afuera. Tienen que visitar las flores para obtener densidades bajas, y probablemente son fuentes el néctar que alimenta su vuelo. Nada se sabe de néctar para las abejas hembras. acerca de su pecoreo. De acuerdo con un estudio (Otis et al. 1982), En excavaciones de nidos de Crawfordapsis sólo aproximadamente la tercera parte de las en Panamá, se encontraron tanto larvas como abejas marcadas mostraron fidelidad a los nidos; adultos de escarabajos ampollas, Tetraonyx la mayoría visitaron más de un nido, aunque cyanipennis (Meloidae), habitando en las celdas muchas de estas visitas duraron menos de 1 (Roubik y Michener 1985). Se cree que esta minuto y probablemente fueron resultado de especie, como muchos escarabajos ampollas, es errores de orientación o visitas exploratorias a capaz de parasitar sus abejas huéspedes cuando nidos que ya contenían otras hembras. En otro el escarabajo está en la etapa larval. La larva, de estudio (1981), la fidelidad al nido fue mucho patas largas se sube a una flor y luego se agarra mayor: 65% de las abejas visitaron solamente un a una abeja mientras pecorea. Ya dentro del nido nido. Otras abejas visitaron hasta cinco nidos de las abejas, ataca sus huevos. Las etapas diferentes; en algunos casos, estas fueron abejas larvales más tardías, probablemente se alimentan jovenes iniciando nidos. Sin embargo, las abejas como cleptoparásitos, del polen y el néctar alternan entre un estatus como "errabundo" y un almacenado en la celda. No se sabe si este u otro estatus como proveedor, a medida que envejecen escarabajo ampolla está asociado con (Jang et al. 1996). También observé casos de Crawfordapsis. cambios de nidos: de las 136 abejas marcadas a El hecho de que Crawfordapsis luctuosa finales de julio, 10 todavía estaban vivas el 3 de tiene agrupaciones discretas de anidamiento, setiembre;de estas, tres se habían establecido en ofrece oportunidades de investigación. nidos que anteriormente fueron ocupados por Investigaciones de largo plazo de hembras otras hembras, y otras tres se mantuvieron en los marcadas ayudarían a clarificar la base ecológica mismos huecos durante el período intermedio de de cambio de nidos y la visitación a múltiples 36 a 40 días. Se observaron tres invasiones en 90 nidos en algunas abejas. Marcando los machos nidos. cuando están saliendo de los nidos y Dada la gran inversión de tiempo y energía observándolos a través del tiempo, podríamos requerida para construir y abastecer las celdas, estudiar sus estrategias de apareamiento. Las uno esperaría que las hembras recién emergidas tasas de migración de las abejas entre busquen y tomen poder de nidos vacíos, o nidos agrupaciones, la frecuencia de colonización de con celdas parcialmente aprovisionadas nuevos sitios de anidamiento y la variación

200 estacional en la actividad de las abejas, son naturales adecuadas para la nidificación, y la temas fértiles para la investigación. presencia de especies parásitas específicas a estas altitudes. 4.7.7. Abejas sin aguijón de los bosques Partamona sp., P. grandipennis y Meliwillea nubosos bivea son comunes en bosques entre 1500 m Jorge Lobo s.n.m y 2000 m s.n.m. y se encuentran desde los volcanes en la parte noroeste del país hasta la Las abejas sin aguijón (subfamilia cordillera de Talamanca en el sur de Costa Rica Meliponinae), son un grupo abundante de y en Panamá. Son abejas sin aguijón de tamaño insectos sociales de bosques neotropicales. Sus mediano, casi uniformemente negras y con una colonias están organizadas en sociedades con superficie cuticular brillante. Partamona castas que consisten de una sola reina y cientos o grandipennis y M. bivea se encuentran miles de obreras. La mayoría de las especies solamente por encima de 1500 m s.n.m. Estas construyen nidos dentro de árboles huecos, pero dos especies anidan en troncos, mientras que algunos anidan en el subsuelo, dentro de nidos Partamona sp. también anida en barrancos de termitas u hormigas, o en construcciones terrosos, cavidades artificiales y construcciones expuestas. El nombre común de este grupo viene semi-expuestas hechas de barro. Partamona sp. de su ponzoña muy reducida (funcionalmente tiene una distribución altitudinal amplia (0-2200 sin aguijón), una condición derivada con m s.n.m.) y se adapta más fácilmente a hábitats respecto a otras abejas. Estas abejas visitan montañosos alterados por la actividad humana. numerosas especies de plantas y muestran una Partamona grandipennis se distingue de amplia flexibilidad en sus fuentes de néctar y de Partamona sp. por su tamaño más grande, sus polen. Otra característica más particular es su alas más oscuras y un espacio malar (el área hábito de recolectar materiales como resinas, entre el ojo y la mandíbula) más ancho. La gomas, sales minerales, excremento y carroña, arquitectura del nido se desconoce. La entrada que usan para construir estructuras internas en el del nido de la segunda especie tiene forma de nido y para proveer alimento suplementario. embudo. En los bosques nubosos de elevaciones En Costa Rica hay aproximadamente 50 altas en Costa Rica, estas dos especies son especies de abejas sin aguijón en 12 géneros. La abundantes y son fuertemente atraídas a mayoría de las especies ocurren exclusivamente sustancias azucaradas y cenizas de fogatas. por debajo de los 1500 m s.n.m., especialmente Partamona sp. es particularmente agresiva cerca en los bosques lluviosos de tierras bajas del de su nido. Ante un disturbio, muchas obreras Caribe o en la Península de Osa. He encontrado salen del nido para morder la piel y enredarse en solamente siete especies por encima de 1500 m el pelo del observador, a veces untándolo con s.n.m.: Trigona fulviventris, T. corvina, resinas traídas del interior del nido. Partamona Scaptotrigona mexicana, Melipona grandipennis demuestra los mismos hábitos melanopleura, Partamona sp. cercano a cupira), agresivos, que son característicos de algunas P. grandipennis y Meliwillea bivea. La mayoría especies de abejas sin aguijón. de estas son negras o marrones en coloración, y Entre las abejas de las tierras altas de Costa las especies de colores claros están limitadas a Rica, M. bivea es un género endémico en Costa las tierras bajas. Paratrigona ornaticeps y Rica y Panamá, el único caso de endemismo a Tetragonisca angustula, también se han nivel de género entre los Meliponinae de encontrado por encima de 1500 m s.n.m., América Central y México (Roubik et al. in aunque son escasas en esta altitud. Algunos press.). Dos nidos de esta especie se han posibles factores que limitan la diversidad de observado en cavidades de árboles, uno en abejas sin aguijón en los bosques nubosos Roupala glaberrima (Proteaceae), en Cerro incluyen: habilidad limitada de las abejas Echandi y uno en un higuerón en Zurquí de individuales o de las colonias para la Moravia. La entrada al nido es muy sencilla, sin termorregulación del nido en ambientes más un tubo ni otra estructura prominente construida frescos, menos disponibilidad de cavidades por las abejas, algo que la distingue de las entradas de nidos de Partamona y

201 Scaptotrigona. La cámara de cría está compuesta publicitado, es que se distribuyeron cientos de de panales horizontales sin conexiones ni pilares abejas reinas vírgenes africanas a apicultores a que se extienden a través de toda la cámara de finales de los años 1950, con el fin de crear cría (a diferencia de Partamona). Los panales colonias híbridas más productivas (Spivak et al. están envueltos en varias capas interconectadas 1991). En unos pocos años, se estableció una de cerumen (involucro) con una forma compleja población silvestre de abejas melíferas y una anchura de 5-6 cm. Se ha medido una "africanizadas", muy parecidas en diferencia de hasta 10° C entre el interior y el comportamiento, morfología y genética a las exterior de esta envoltura. Afuera del involucro abejas de la región de sabana del este de África. hay recipientes de miel y de polen, estructuras La abeja melífera (Apis mellifera) es nativa con forma de pote de cera y resina. El polen es de Europa y África. Muchas razas o subespecies de diferentes colores y formas y se deriva de han evolucionado bajo condiciones ambientales distintas familias de plantas; un solo recipiente muy variadas. En el clima templado de Europa, contiene una mezcla. Esta especie, junto con las abejas experimentan una abundancia breve Partamona, Scaptotrigona mexicana y otras de recursos florales en el verano, seguida por un subfamilias de abejas, abundan en las flores de invierno largo y frío, que genera características plantas de crecimiento secundario, por ejemplo biológicas que no adaptadas al trópico. Como Miconia sp. (Melastomataceae) y Neomirandea consecuencia, aunque las abejas europeas angularis (Asteraceae). importadas a América Latina durante la colonia, La existencia de un género de abeja sin crearon una industria de apicultura, estas razas aguijón endémico en los bosques nubosos de generalmente no sobrevivían sin manejo, y raras Costa Rica y Panamá, es interesante desde una veces establecieron poblaciones silvestres. perspectiva biogeográfica. Meliwellea carece de Para obtener mejores cosechas de miel, los las características morfológicas derivadas y brasileños importaron reinas reproductoras, distintivas de otros géneros y parece ser un principalmente de Sudáfrica (A. m. scutellata) en descendiente directo de un linaje de abejas sin 1956. Su comportamiento extremadamente aguijón. Debido a que la subfamilia Meliponinae defensivo fue una preocupación y, después del posiblemente se originó en Gondwana (el escape, dio origen al sobrenombre de "abejas supercontinente antiguo del hemisferio del sur), asesinas" o killer bees. Se reprodujeron el origen de un género primitivo endémico en el ampliamente y huían durante períodos de sur de América Central sugiere migraciones escasez de néctar. Estos rasgos no agradaron a antes del Pleistoceno. La presencia de esta abeja los apicultores, pero las abejas florecieron en el exclusivamente en las tierras altas es Nuevo Mundo. Se estimó que en 1995, había sorprendente, dado que la subfamilia es más aproximadamente un billón de abejas que diversa en las tierras bajas. Nuestra ignorancia cubrían un área de 16 000 000 km2 (Roubik de muchos aspectos de la biología de abejas del 1989). Esta colonización ha sido notablemente bosque nuboso, sumada al descubrimiento de un rápida; pocos años después de su escape, elemento endémico en este hábitat, demuestra la expandieron su rango a velocidades entre 300 y necesidad de conservar los bosques. 500 km/año, con una tasa desenfrenada hasta 1994. Frecuentemente alcanzan densidades de 2 4.7.8. Las abejas melíferas africanizadas, 10 a 15 colonias/Km (entre 90 000 y 450 000 2 inmigrantes recientes a Monteverde abejas/km ), de 2 a 4 años después de la llegada Gard Otis a una nueva área. Comenzando en 1976, durante un tiempo En 1957, 26 colonias importadas de abejas hice un monitoreo de colonias individuales de melíferas africanas escaparon de un apiario abejas en la Guyana Francesa. Por medio de la cerca de Río Claro, en São Paulo, Brasil. Un cuantificación de las tasas de nacimiento visitante ingenuo quitó las rejillas de entrada de (enjambres) y muerte, hice un modelo de las las colmenas y algunas de las colonias dinámicas de población en su período inicial de experimentales escaparon. Algo menos crecimiento. Comenzando con una sola colonia establecida, se calculó que la alta tasa de

202 enjambres producía un promedio de 60 se entienden bien. Debido a que la densidad de "enjambres hijos" por año. Las colonias vivían abejas africanizadas es baja en regiones altas, el un promedio de sólo siete meses, pero estimé impacto en las comunidades de plantas en que la población creció 16 veces su tamaño en Monteverde debe ser insignificante, pero existe un solo año (Otis 1991). Estos datos respaldan la posibilidad de efectos en las especies de muchas observaciones de crecimiento rápido de plantas de las tierras bajas del Pacífico. población, en muchas áreas de América Latina. Un tema polémico es la importancia de la Las primeras abejas africanizadas en Costa Rica hibridación entre abejas europeas y abejas fueron descubiertas cerca de San Isidro del africanizadas. Las dos razas se entremezclan General, el 2 de febrero de 1983. En un mes, se (Rinderer et al. 1993), pero existe controversia habían realizado observaciones de pecoreo en el acerca de la aptitud biológica de estos híbridos. Parque Nacional de Santa Rosa, cerca de la Algunos estudios sugieren que desaparecen en frontera con Nicaragua. En las zonas regiones tropicales, quizás por la estacionalmente secas de la Vertiente del incompatibilidad genética que se expresa en los Pacífico, la población silvestre creció híbridos de segunda o tercera generación rápidamente, y en 1986 la mayoría de las (Harrison y Hall 1993). El establecimiento de colmenas de apicultores se habían africanizado. abejas africanizadas en el Nuevo Mundo ha dado En elevaciones más altas, los enjambres han sido a los biólogos la oportunidad de estudiar una menos frecuentes, y la africanización ha invasión biológica. Sorprende que pocos avanzado más despacio (Spivak 1991). En estudios se hayan hecho en Costa Rica, tomando Monteverde, el clima fresco, húmedo y ventoso en cuenta la gran base de datos creada acerca de retrasa el crecimiento de las colonias, los sistemas de polinización, antes de la llegada reduciendo la frecuencia de enjambres. Aunque de abejas africanizadas. Estudios de repetición las abejas africanizadas probablemente están bajo condiciones de altas densidades de abejas presentes en la zona, no son comunes y han africanizadas, darán un mejor entendimiento de provocado pocos daños a los humanos y al los impactos de estas abejas sobre las ganado. Son mucho más comunes en la región comunidades de plantas. más seca y calurosa de San Luis. La invasión de Apis a áreas que 4.8. Arácnidos: arañas, escorpiones y anteriormente carecían de abejas melíferas, tiene ácaros posibles consecuencias para la diversa comunidad de abejas nativas. En la Guyana 4.8.1. Introducción Francesa, la proporción de obreras haciendo Paul Hanson pecoreo en una agrupación de flores de Mimosa pudica, que resultaron abejas africanizadas, Aparte de los insectos, el otro grupo principal aumentó de un 7% en 1977 (dos años después de de artrópodos terrestres son los arácnidos, que su llegada), a casi 75% en 1982. Este aumento comprenden los alacranes (Diapositiva 4-7), los en Apis acompañó la disminución en la pseudoescorpiones, los solífugos (arañas proporción de dos especies de abejas sin aguijón camello o, en inglés, sun spiders o wind (Melipona), presumiblemente por la scorpions), escorpiones látigo (uropigios), competencia con las abejas melíferas (Roubik amblipígidos, arañas, segadores, ácaros y 1987). algunos grupos menos conocidos. El grupo más Tales cambios en la fauna de abejas nativas grande (en cuanto a número de especies) de probablemente afectan las poblaciones de estos grupos, son los ácaros (orden Acarina), que plantas polinizadas por zumbido. Las abejas ocurre en casi cada tipo de hábitat e incluye africanizadas no son capaces de realizar fungívoros, depredadores, ectoparásitos de polinización por zumbido, entonces conforme se animales (por ejemplo coloradillas y garrapatas), van reduciendo las poblaciones de otras abejas a endoparásitos de animales y chupadores de savia través de la competencia, pueden indirectamente de plantas (por ejemplo los ácaros araña y los reducir el éxito reproductivo de algunas plantas (Roubik 1989). Estos procesos de largo plazo no

203 ácaros de las agallas). La mayoría de los grupos de arácnidos son depredadores.

Figura 4.18. Escorpión. Fotografía de Barbara Clauson.

Las arañas están divididas en dos grupos Nuestro conocimiento de los arácnidos de los principales: las arañas errabundas (por ejemplo bosques nubosos es escaso en extremo. Se las arañas saltadoras, las arañas lobo y las arañas conocen cuatro familias y 14 especies de cangrejo) y las arañas sedentarias de telarañas. alacranes en Costa Rica y la más común en Todas las arañas tienen hileras en su abdomen y Monteverde es Centuroides limbatus (Buthidae), usan seda para hacer los sacos de los huevos, que presenta varias formas de color (Francke y pero solamente las arañas de telarañas usan seda Stockwell 1987; (Fig. 4.18). para construir redes complejas para capturar presas. Entre los constructores de telarañas, 4.8.2. Distribución vertical de arañas diferentes familias construyen diferentes tipos de orbe tejedoras en un bosque nuboso en telarañas (Eberhard 1990). Por ejemplo, Colombia Agelenidae construye una lámina horizontal Carlos Valderrama A. ligeramente cóncava con un retiro con forma de embudo hacia un extremo; Linyphiidae Traducido al inglés por Bob Law, traducido al construye láminas horizontales ligeramente español por Richard Joyce convexas; Theridiidae y Pholcidae construyen mallas irregulares. Las telarañas mejor Medí la distribución vertical de arañas en un conocidas son las telarañas de orbe, que bosque nuboso de Colombia (Reserva Natural consisten de hilos radiales y una espiral La Planada, 1850 m s.n.m.), un sitio que es pegajosa. parecido a Monteverde en elevación y

204 vegetación. Se compararon comunidades de cerca de troncos o raíces, pero en el bosque arañas en tres hábitats: bosque primario cerrado primario, expande su distribución vertical a (talado selectivamente en 1981, 15 años antes de epífitas en troncos verticales. Cyclosa construye este estudio), bosque secundario (pastizales su telaraña en lugares relativamente protegidos, ganaderos en regeneración que fueron como troncos verticales, plantas pequeñas y abandonados más de 10 años antes) y claros arbustos. Micrathena pilaton y Chrysometa naturales (formados por caídas recientes de otavalo, colocan sus telarañas en lugares troncos dentro el bosque primario; Valderrama abiertos, como en medio de dos arbustos o 1996). Mediante trampas pegajosas, se comparó plantas pequeñas; esta última tiene una la distribución vertical de los insectos voladores distribución vertical parecida en los claros. (presa supuesta) en los tres hábitats. Se recolectó Todas estas especies, excepto Azilia, fueron más un total de 1118 arañas adultas, que abundantes en bosque primario, quizás debido a representaban 46 especies y ocho familias la mayor abundancia de hojas grandes, ya que (Anapidae, Araneidae, Deinopidae, construyen sus telarañas debajo de semejantes Mysmenidae, Symphytognathidae, hojas. Las pequeñas arañas Anapidae sp. 1 y Tetragnathidae, Theridiosomatidae y Symphytognathidae sp., también fueron más Uloboridae). abundantes en bosque primario. Naatlo sutila Se capturaron muy pocas arañas en el dosel, (Theridosomatidae) construyó sus telarañas y de esas la mayoría fueron juveniles y adultos principalmente en espacios abiertos, que son pequeños. Los juveniles pertenecían a especies más comunes en bosque secundario que en del sotobosque, algo que puede reflejar su alta bosque primario. Uloborus trilineatus capacidad para la dispersión aérea. En estudios (Uloboridae) y Epeirotypus sp. de termonebulización en el dosel, sólo el 2% de (Theridosomatidae), construyeron telarañas en los artrópodos recolectados ahí fueron arañas troncos verticales, este último prefiriendo (Erwin 1989). Esto sugiere que las arañas lugares apartados. Theridosoma sp. probablemente no son más diversas en el dosel (Theridosomatidae) usaba arbustos en bosques que en el sotobosque, tal como en el caso de primarios y troncos verticales en bosques muchas otras especies de artrópodos. secundarios. Chrysometa n. sp. (Tetragnathidae) La mayor disponibilidad de estructuras de generalmente construía sus telarañas debajo de soporte, por ejemplo epífitas en los troncos en ramas u hojas grandes. Leucauge sp. 1 bosque primario, aparentemente permite que (Tetragnathidae) fue excepcional, ya que fue muchas especies expandan sus rangos verticales. observado solamente en claros naturales donde Las epífitas también proveen refugios para sus telarañas se encontraban en las partes arañas. Por ejemplo, Azilia normalmente superiores de la vegetación y en pastizales construye su telaraña horizontal en la hojarasca, abandonados (Fig. 4.19).

205

Figura 4.19. Valores promedio, máximo y mínimo de la altura (en centímetros) de la distribución vertical de arañas orbe tejedoras en tres hábitats en el bosque nuboso. Las barras representan, de izquierda a derecha: bosque primario cerrado, bosque secundario y claros naturales.

Casi 3000 insectos fueron capturados en las mayor cantidad de capturas se realizaron en el trampas pegajosas, y luego identificados. La bosque secundario, seguido por los claros

206 naturales. En cada uno de los tres hábitats, el 1987), trampas de hilos pegajosos capturaron mayor porcentaje de insectos fue capturado presas similares a aquellas capturadas por cerca del suelo. En el bosque primario, el Micrathena gracilis. Sin embargo, las arañas porcentaje disminuyó de nivel 1 (0-0,3 metros) a eligen y consumen solamente un subconjunto de nivel 2 (1-1,3 metros), pero mostró un aumento los insectos atrapados en la telaraña (Castillo y ligeramente progresivo en los niveles más altos. Eberhard 1983). Presumiblemente, tanto el tipo En el bosque secundario y en los claros de telaraña como la estrategia de buscar comida naturales, la proporción de insectos capturados afectan la selección de presas de arañas orbe disminuyó con mayor altura, lo cual contrasta tejedoras (Craig 1989). con los resultados de otros estudios (Sutton La mayor abundancia de insectos en el 1989). Esta discrepancia puede deberse a que estrato más bajo del bosque, coincide con la mis trampas se colocaron debajo del dosel, en mayor abundancia relativa de arañas orbe vez de encima del dosel. tejedoras en estos mismos niveles. Sin embargo, El grupo más abundante de insectos en bosque primario, hubo un segundo pico de capturados en las trampas pegajosas fue Diptera, abundancia de insectos en el dosel, algo que no seguido por Hymenoptera y Coleoptera. Diptera se reflejó en un aumento en la abundancia de constituía la mayor proporción en el bosque arañas. Se necesita más investigación sobre secundario; Hymenoptera dominaba en claros todos los aspectos de la biología de arácnidos en naturales y bosque primario; los Coleoptera Monteverde. (Staphylinidae, Curculionidae, Scolytidae) se distribuyeron de manera parecida en todos los Agradecimientos Agradezco a William sitios. Aunque las cantidades de Coleoptera Eberhard por su papel de asesor durante este generalmente disminuyeron con el aumento en estudio y al Prof. Hevert Levi, Jonathan altura, en bosque primario las cantidades Coddington y Brend Opell por su ayuda en la aumentaron de nuevo en el nivel más alto (15 identificación de arañas. Este trabajo es parte de metros). Psocoptera y Homoptera no siguieron mi tesis de maestría en la Universidad de los este patrón general; el mayor número de estos Andes (Bogotá, Colombia). Este estudio fue fueron capturados en bosque primario en el nivel posible con el apoyo del Fondo FEN-Colombia, 3 (2,5-2,8 metros); el mayor número de la Sociedad para la Conservación de la Vida Homoptera fue capturado en este mismo nivel en Silvestre [Wildlife Conservation Society] claros naturales. (anteriormente Wildlife Conservation Aunque las trampas pegajosas ofrecieron International/New York Zoological Society) y evaluaciones comparativas de poblaciones de Reserva Natural la Planada; los fondos del insectos en los tres hábitats boscosos y a estudio de alteración ecológica fueron diferentes niveles, es posible que no reflejen los proporcionados por Conservation tipos de presa capturados por las arañas (Chacón International/John D. y Catherine T MacArthur y Eberhard 1980, Eberhard 1990). En otros Foundation. estudios (Uetz y Biere 1980, Uetz y Hartsock

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214

4 Insectos y arañas — actualización 2014

Paul Hanson

En los últimos quince años se han publicado investigar; estamos apenas empezando a conocer varios trabajos sobre los insectos de bosques los artrópodos de bosques nubosos. nubosos y es imposible incluirlos todos en esta adenda. En particular, no ha sido posible Los órdenes menores de insectos recopilar todos los trabajos taxonómicos que incluyen especies de Monteverde, algo que sería Para las libélulas (Odonata) hay un sitio muy útil, puesto que la identificación es el útil en línea que provee claves y descripciones impedimento principal para los estudios de de las familias, además de fotos de todas las insectos. Sin embargo, se trata de mencionar las especies conocidas de Monteverde (Haber publicaciones taxonómicas más importantes (de 2014). orden, familia o subfamilia) y también algunos En el orden Orthoptera existen dos trabajos ejemplos de investigaciones específicas. generales, uno sobre las esperanzas Igual que en Hanson (2000), lo que sigue está (Tettigoniidae: subfamilia Conocephalinae) organizado por grupos taxonómicos. No (Naskrecki 2000) y otro sobre los saltamontes obstante, algunas publicaciones tratan varios (suborden Caelifera) (Rowell 2013), que grupos y, por tanto, no se ajustan a esta proveen recursos valiosos para los estudios organización; por ejemplo, los estudios de los futuros de estos grupos de insectos. artrópodos asociados a las epífitas (Yanoviak et al. 2004, 2006). Antes de entrar en los grupos Los chinches, salivazos, chicharritas, taxonómicos individuales vale la pena membrácidos, etc. (orden Hemiptera) mencionar dos comentarios generales. En primer La gran mayoría de los chinches (suborden lugar, las estimaciones de número de especies en Heteroptera) son depredadores o fitófagos, pero cada orden de insectos son demasiado bajas y las especies de la subfamilia Triatominae aquí no se ofrecen nuevas cifras. En segundo (Reduviidae) chupan sangre de vertebrados. En lugar, es importante recordar que, a pesar de los Costa Rica una especie, Triatoma dimidiata, es avances señalados aquí, queda mucho más por el vector de la enfermedad de Chagas. Una de

215 las pocas investigaciones sobre este insecto en han cambiado de plantas hospederas y pueden condiciones silvestres fue llevada a cabo en ser polinizadoras de Cyclanthaceae y Anthurium Monteverde (Salas Peña 2010). El insecto se (Araceae) (Franz 2006). encontró principalmente en troncos de árboles vivos, aunque su abundancia fue mayor en Las mariposas y polillas (orden ambientes domésticos. Lepidoptera) En cuanto al suborden Auchenorrhyncha, la publicación principal en los últimos años está en Para las mariposas diurnas (superfamilia un libro sobre Membracidae que incluye Papilionoidea) hay un sitio en línea que provee herramientas para la identificación, fotos de una lista de especies de Monteverde, con todos los géneros y resúmenes de la biología información más detallada y fotos de las (Godoy et al. 2006). Este libro abre las puertas especies de espejitos (Nymphalidae: Ithomiini) para los estudios futuros de esta familia. Una (Haber 2001). publicación sobre los salivazos (Cercopidae) En Hanson (2000) se presenta un resumen de asociados a los pastos (Thompson y León- la biología de Manataria maculata González 2005) podría ayudar en la (Nymphalidae-Satyrinae; actualmente identificación de las especies de Monteverde que clasificada como una subespecie de M. hercyna), se encuentran en gramíneas. que pone huevos en bambú en las tierras bajas Recientemente se llevó a cabo en Monteverde de la vertiente del Pacífico (Murillo y Nishida un estudio en el cual se examinaron las 2003), pero pasa la mayoría del año en diapausa respuestas de seis especies de Auchenorrhyncha reproductiva en las tierras altas, incluso en con un modelo de Myioborus (Parulidae), un ave Monteverde. Es una mariposa excepcional por que caza insectos espantándolos primero y luego su vuelo crepuscular y uso de perchas comunales persiguiéndolos. Dos Membracidae (defendidos diferentes—sitios protegidos cerca del piso por su estructura) fueron los más sensibles, durante el día y en el dosel durante la noche, mientras que dos Cixiidae (defendidos por probablemente para evitar aves durante el día y camuflaje) fueron los últimos en responder y dos ratones durante la noche (Hedelin y Rydell Cercopidae (aposemáticos) mostraron una 2007). El órgano de Vogel, ubicado en la base respuesta intermedia (Galatowitsch y Mumme del ala anterior, detecta los ultrasonidos de 2004). murciélagos insectívoros y, por tanto, permite a esta mariposa iniciar un vuelo evasivo (Rydel et Los escarabajos (orden Coleoptera) al. 2003). Aunque el órgano de Vogel se halla en la mayoría de los Satyrinae, este es el primer Algunos trabajos generales, que incluyen caso en que se ha mostrado sensibilidad a los herramientas para la identificación y resúmenes ultrasonidos (otros Satyrinae posiblemente usan de la biología, existen para Staphylinidae este órgano para detectar el sonido asociado al (Navarette-Heredia et al. 2002), Scarabaeidae- vuelo de aves). Dynastinae (Ratcliffe 2003), Scarabaeidae- Cetoniinae (Solís 2004), Chrysomelidae- Como se menciona en Hanson (2000), el Cassidinae (Chaboo 2007) y Chrysomelidae- único Satyrinae que tiene alas transparentes en Chrysomelinae (Flowers 2004). Monteverde es Cithaerius pireta (citado como Una de las familias más grandes de C. menander). Recientemente se descubrió la escarabajos es Curculionidae, que incluye los planta hospedera de la larva de esta especie, gorgojos, que son fitófagos. Dos grupos que se Philodendron herbaceum (Araceae) (Murillo- encuentran en Monteverde y han recibido mucha Hiller 2009). investigación en los últimos años son los gorgojos de la subfamilia Baridinae, que se La mayoría de las familias de Lepidoptera asocian a las Piperaceae (Prena 2010), y los de son microlepidópteros, pero su biología es la tribu Derelomini (subfamilia Curculioninae). relativamente poco investigada. Las larvas de Varios miembros del último grupo son muchas especies son minadoras o enrolladoras polinizadores de palmas, pero algunas especies de hojas. Algunas son inductoras de agallas; por

216 ejemplo, una especie no descrita de Momphidae una especie que se encuentra en Monteverde, es que produce agallas muy evidentes en los tallos un depredador en el agua que se acumula en de Conostegia oerstediana (Melastomataceae). bromeliáceas epífitas (Rotheray et al. 2000). Ocyptamus es uno de los géneros más diversos Las moscas (orden Diptera) de Syrphidae y la evidencia sugiere que no es un grupo monofilético (Mengual et al. 2012). De todos los órdenes principales de insectos, Algunas moscas adultas son polinizadoras de el inventario de las moscas es el más completo, ciertas plantas. Un caso extraño observado en tanto en Costa Rica en general como en los Monteverde es el mosquito Bradysia floribunda bosques nubosos en particular. Los dos (Sciaridae) que poliniza Lepanthes glicensteinii volúmenes de Brown et al. (2009, 2010) proveen (Orchidaceae) por un mecanismo conocido claves para la identificación de los géneros de como seudocópula. Esta orquídea atrae y engaña moscas y también un resumen del conocimiento a los machos del mosquito, que tratan de copular de cada uno. Este trabajo valioso abre las puertas con la flor (que confunden con una hembra) y para investigaciones futuras sobre moscas. durante este proceso se pega un polinario al Muchos de los especialistas que colaboraron abdomen (Blanco y Barboza 2005). en producir los dos volúmenes mencionados en el párrafo anterior actualmente están llevando a Las avispas, hormigas y abejas (orden cabo un inventario de todas las moscas del Hymenoptera) bosque nuboso en Zurquí de Moravia (Zurqui All-Diptera Biodiversity Inventory, ZADBI Hay dos libros en español que tratan sobre 2014). Aunque este bosque está ubicado en otra himenópteros de la región neotropical; uno cordillera del país, los resultados de este enfatiza la identificación (Fernández y Sharkey proyecto van a ser muy aplicables al bosque 2006) y el otro incluye resúmenes detallados de nuboso de Monteverde. Gracias a esta la biología (Hanson y Gauld 2006). Aunque investigación podemos anticipar un aumento estos libros cubren toda la región, proveen una significativo en el conocimiento de las moscas buena introducción para las investigaciones que habitan en los bosques nubosos. sobre himenópteros de Monteverde. La biología de las larvas de moscas es La gran mayoría de los himenópteros son sumamente variada. Este orden incluye el grupo parasitoides de otros insectos, pero en los con el mayor número de especies inductoras de últimos años se han descubierto especies que se agallas en plantas, la familia Cecidomyiidae han convertido evolutivamente en fitófagas. Por (Hanson y Gómez-Laurito 2005). Aunque se ejemplo, en Monteverde las larvas de Eurytoma encuentra una gran diversidad de estas agallas en werauhia (Eurytomidae) se alimentan de los Monteverde, casi no hay estudios al respeto. En botones florales de Werauhia gladioliflora gran parte esto se debe al hecho de que (Bromeliaceae) (Gates y Cascante-Marín 2004). Cecidomyiidae es probablemente la familia más En el Valle Central de Costa Rica las larvas de grande de insectos y, a la vez, la que tiene mayor Allorhogas conostegia (Braconidae) inducen proporción (más de 99%) de especies sin agallas en los frutos de Conostegia xalapensis nombre científico. Otras larvas de moscas son (Melastomataceae), pero es posible que en minadoras de hojas; por ejemplo, dos especies Monteverde sea otra especie (no descrita) del de Agromyzidae en Bocconia frutescens mismo género la que provoca estas agallas (Papaveraceae) (Boucher y Nishida 2014). (Chavarría et al. 2009a). Esto merece más Las larvas de otras moscas son depredadoras investigación; si esta hipótesis es correcta, y una de las familias mejor estudiadas es podría representar un caso interesante de Syrphidae. Según la literatura se podría pensar especiación. que casi todos los sírfidos depredadores se Las avispas mejor conocidas por el público alimentan de áfidos y otros Sternorrhyncha en en general son las avispas eusociales que hacen plantas. Sin embargo, es probable que su panales de cartón (Vespidae, subfamilia biología sea mucho más diversa en la región Polistinae). La especie mejor estudiada en neotropical. Por ejemplo, Ocyptamus luctuosus, Monteverde es Polybia aequatorialis (O'Donnell

217 et al. 2004, Jones et al. 2009), única especie de atención, especialmente con respecto a los Polistinae que llega más allá de 3 000 m s.n.m., efectos de altitud/temperatura y fragmentación donde tiene colonias enormes (Chavarría et al. del bosque sobre las hormigas (O'Donnell y 2009b). Kumar 2006, Kumar y O'Donnell 2009, Soare et Las hormigas (Formicidae) siguen siendo una al. 2014) y sobre las aves que acompañan a estas de las familias mejor estudiadas en Monteverde. hormigas (Kumar y O'Donnell 2007). Algunas investigaciones tratan el conjunto de hormigas. Por ejemplo, utilizando fumigación Las arañas (orden Araneae) del dosel encontraron menos especies en un bosque secundario que en uno primario, pero el Una reciente investigación de las arañas número de especies en árboles de potreros fue arborícolas en Monteverde no halló diferencias similar al número en bosque primario en abundancia ni número de especies entre (Schonberg et al. 2004). Un estudio de las bosque primario y bosque secundario. Sin hormigas de hojarasca reveló que el conjunto de embargo, en ambos tipos de bosque se especies no fue muy afectado por la formación registraron diferencias verticales, con una mayor de claros en el bosque (Patrick et al. 2012). abundancia y un mayor número de especies en Otros estudios tratan un grupo particular de los troncos (de cero a dos metros del suelo) que hormigas y en los últimos años las hormigas en el dosel (Yanoviak et al. 2003). legionarias (Ecitoninae) han recibido mucha

Referencias

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