UNIVERSIDADE ESTADUAL DE FEIRA DE SANTANA DEPARTAMENTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BOTÂNICA

BIODIVERSIDADE BOTÂNICA PRESENTE NOS MÉIS DO

ESTADO DO PIAUÍ, BRASIL: INFERÊNCIA PALINOLÓGICA

RICARDO LANDIM BORMANN DE BORGES

FEIRA DE SANTANA - 2013 UNIVERSIDADE ESTADUAL DE FEIRA DE SANTANA DEPARTAMENTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BOTÂNICA

BIODIVERSIDADE BOTÂNICA PRESENTE NOS MÉIS DO ESTADO DO PIAUÍ, BRASIL: INFERÊNCIA PALINOLÓGICA

RICARDO LANDIM BORMANN DE BORGES

Tese apresentada ao Programa de Pós- Graduação em Botânica da Universidade Estadual de Feira de Santana como parte dos requisitos para obtenção do título de Doutor em Ciências – Botânica

Prof. Dr. Francisco de Assis Ribeiro dos Santos (UEFS, Orientador) Dr. Ricardo Rodrigues Costa de Camargo (EMBRAPA, Co-Orientador)

FEIRA DE SANTANA - 2013 BANCA EXAMINADORA

______Profa. Dra. Roseli Farias Melo de Barros (Universidade Federal do Piauí – UFPI)

______Profa. Dra. Juliana do Nascimento Bendini (Universidade Federal do Piauí – UFPI)

______Dra. Luciene Cristina Lima e Lima (Universidade do Estado da Bahia/UNEB)

______Prof. Dr. Paulino Pereira Oliveira (Universidade Estadual de Feira de Santana/UEFS)

______Prof. Dr. Francisco de Assis Ribeiro dos Santos (Universidade Estadual de Feira de Santana/UEFS) Orientador e Presidente da Banca

Feira de Santana - 2013

À Ana Luiza, amor da minha vida, dedico.

“Confia no SENHOR e faze o bem; habitarás na terra e, verdadeiramente, serás alimentado. Deleita-te também no SENHOR, e Ele te concederá o que deseja o teu coração. Entrega o teu caminho ao SENHOR; confia nele, e Ele tudo o fará.” Salmos 37, 3-5. AGRADECIMENTOS

À FAPESB, pela concessão da bolsa de fomento no início do doutorado. Ao CNPq, pela concessão da bolsa de doutorado, que possibilitou o desenvolvimento da pesquisa. À EMBRAPA-MN, por fornecer muitas das amostras de mel utilizadas nessa pesquisa. Ao Dr. Bruno de Almeida Souza, pela recepção, presteza e constante disponibilidade às minhas idas a Teresina. Às doutoras Fábia de Mello Pereira e Maria Teresa do Rego Lopes, pela recepção na Embrapa. Às técnicas Ieda Maria Baade dos Santos e Rosângela Severo Diniz, pela recepção e ajuda durante a execução das atividades na Embrapa. À COMAPI, na pessoa do Sr. Paulo José da Silva, seu gerente administrativo, pelo fornecimento das amostras de mel para o estudo focal e pelo auxílio no contato com outros apicultores durante expedições ao interior do estado do Piauí. Aos apicultores do estado do Piauí por, abrirem suas casas e, muitas vezes, mesmo em momentos difíceis, me fornecerem do seu pouco alimento (o mel) para a conclusão desse estudo. Muito obrigado, vocês são verdadeiros heróis do Brasil, ao resistirem às condições mais extremas impostas pelo clima semiárido. À Universidade Estadual de Feira de Santana e ao Programa de Pós-Graduação em Botânica, por me receberem como aluno e auxiliarem financeiramente participações em congressos e expedições para coleta. Às secretárias do Programa de Pós-Graduação em Botânica, Adriana Estrela e Gardênia Aires, por facilitarem as atividades durante esses quatro anos. A senhora Neuza Magalhães Moraes Santos (SISBI/UEFS), pela aquisição das cópias dos artigos utilizados. Aos docentes do curso de Pós-Graduação em Botânica, seus ensinamentos foram valiosos para minha formação. Aos colegas de Pós-Graduação em Botânica, em especial Anderson Machado, Aline Mota, Domingos Cardoso, Maria Luiza Silveira e Marla Ibrahim, muito obrigado pelo convívio e amizade, foi muito divertido e prazeroso estar ao lado de vocês durante esses quatro anos. Ao “mestre” Amigo Francisco de Assis Ribeiro dos Santos, carinhosamente chamado de “Chico” ou “chefe”, muito obrigado por tudo, saiba que nunca me preocupei em ser o melhor, muito menos superar meu mestre, mas simplesmente, ao fazer o meu melhor, não decepcioná-lo. Sentirei saudades. Ao meu co-orientador Ricardo Camargo, obrigado por possibilitar o desenvolvimento desse trabalho ao aceitar a co-orientação. A Profa. Dra. Cláudia Elena Carneiro, como coordenadora do Laboratório de Micromorfologia Vegetal – UEFS, por facilitar o trabalho nas dependências do mesmo. E como amiga, pelas inúmeras conversas durante as tardes no Lamiv, muito obrigado. Ao doutor e amigo Paulino Pereira Oliveira, pelas discussões e conselhos durante esses quatro anos. Aprendi muito com você sobre a melissopalinologia, muito obrigado. Ao amigo Jailson Novais, pela amizade e sempre divertida companhia durante o trabalho e congressos. Em 2012 foi rumo a Tóquio, em 2013 é rumo à Ucrânia!!!! Que tal mais um pouco de radiação? rsrsrsrsrsrsrsr... Aos AMIGOS do Lamiv: Ana Paula Conceição, André Queiroz, Joseane Carneiro, Marcos Dórea, Nayade Raihanne Lima, Rodolfo França, Vanessa Matos e Teresa Cristina Rebouças, cada um de vocês contribuiu com uma parte desse trabalho, muito obrigado. Em especial ao amigo Marcel Carvalho, sua ajuda foi imprescindível, obrigado pela amizade e convívio como amigo e aluno. Ah! não posso esquecer-me de agradecer a todos pelas memoráveis tardes de votação do sabor do sorvete a ser comprado; dessa vez eu quero de flocos!!!!! Aos amigos unebianos, Dr. Francisco Hilder Magalhães, Dra. Luciene Cristina Lima, Dra. Marileide Saba e Msc. Rita de Cássia Araújo, pela amizade, conversas e risadas; adoro vocês. Aos orientandos e orientados, Ana Carla Oliveira, Diele Gomes, Edson Junior Coutinho e Lorena Malheiros, pelo convívio em Caetité e compreensão das faltas durante a conclusão desse trabalho, meu muito obrigado. Aos colegas professores de Caetité, em especial Ângela Camargo, Grasielle Souza, Jaqueline Cardoso, Juliane Amorim e Maria Telma Oliveira, sua presteza e compreensão possibilitaram a finalização desse trabalho. Aos mais novos amigos, Lucas e Layla Wright, Rui e Karine Padilha, Tiago e Karine Mascarenhas, muito obrigado pela amizade, pizzas e filmes, Deus foi muito generoso ao colocar vocês no meu caminho. Aos amigos da Igreja Batista da Avenida, na pessoa do pastor Ágabo Borges de Sousa, pelo acolhimento, ensinamentos e orações, agradeço a Deus a benção de poder fazer parte dessa igreja e compartilhar da amizade de todos. À Graça Tui, pelas orações, convívio e amizade. A minha mais nova família, Amanda Bellino, Fernando Côrtes, Lucio Côrtes e Olga Côrtes, obrigado por me receberem como genro e amigo, vocês foram maravilhosos. A minha família, nas pessoas de Anália Paes Landim, José Paes Landim e Maria Eva Landim, obrigado por cada palavra de incentivo, amo muito a todos vocês. Aos meus pais, Marly e Paulo Roberto, obrigado pelos sacrifícios e esforços de tantos anos, não há palavras que expressem o meu amor e gratidão por vocês. Se hoje sou o que sou, sou porque me fizeram assim, me ensinaram, educaram e amaram, cada um do seu jeitinho, assim, especial para mim. À minha esposa, Ana Luiza, luz brilhante que ilumina cada passo, cada momento e ação dos meus dias. Companheira que viveu as alegrias e tristezas desse trabalho. Obrigado por me amar, mesmo com os meus defeitos; obrigado por me alegrar nos momentos tristes, e por rir nos alegres, por cuidar de mim, e se deixar cuidar por mim. Amo-te no teu mais profundo ser, assim, do jeitinho que Deus te fez para mim. A Deus, por literalmente ter me suportado, nos dois sentidos da palavra, de dar suporte e de me agüentar, pois só com a graça “Dele” este trabalho foi possível. A ti, toda honra e toda a glória. A todos aqueles que direta ou indiretamente participaram desta conquista. Muito obrigado!

SUMÁRIO

AGRADECIMENTOS RESUMO ABSTRACT INTRODUÇÃO ...... 1 CAPÍTULO 1. Diagnóstico palinológico dos méis de Apis mellifera L. provenientes do estado do Piauí ...... 6

Resumo ...... 7 Abstract ...... 8 Introdução ...... 9 Metodologia ...... 12 Resultados ...... 19 Diagnose Botânica dos Méis das Mesorregiões do estado do Piauí ...... 41 Mesorregião Norte Piauiense ...... 41

Mesorregião Centro-Norte Piauiense...... 47

Mesorregião Sudoeste Piauiense ...... 57 Mesorregião Sudeste Piauiense ...... 66 Discussão ...... 76 Considerações finais ...... 90

Referências Bibliográficas ...... 92 CAPÍTULO 2. Análise polínica de méis de Apis mellifera L. produzidos em Simplício Mendes, Piauí, Brasil ...... 101 Resumo ...... 102 Abstract ...... 103 Introdução ...... 104 Metodologia ...... 106 Resultados ...... 109 Discussão ...... 122 Considerações finais ...... 127 Referências Bibliográficas ...... 128

CAPÍTULO 3. Pollen Contents of Marmeleiro (Croton spp., Euphorbiaceae) honey from Piauí State, Brazil ...... 133

Resumo ...... 134 Abstract ...... 135 Introduction ...... 136 Methodology ...... 137 Results ...... 140 Discussion ...... 155 Conclusions ...... 159 Acknowledgments ...... 160 References ...... 161 CONSIDERAÇÕES FINAIS ...... 166 RESUMO RESUMO

O presente trabalho se configura como uma importante contribuição ao conhecimento da melissopalinologia dos méis do estado Piauí produzidos por Apis mellifera L., 1758, sendo o primeiro a analisar as diversas regiões produtoras de mel do Estado. O estudo está apresentado em três capítulos. Foi utilizada a metodologia usual com dissolução do mel em álcool etílico e emprego de acetólise. As análises qualitativas e quantitativas foram baseadas em censo palinológico de 500 grãos de pólen por amostra, quando possível, sendo assim estabelecidas as classes de frequência por tipo polínico, de ocorrência e concentração absoluta. Análises de agrupamento com matriz de presença/ausência foram aplicadas para identificar possíveis relações entre os méis e o tipo de vegetação, bem como entre as microrregiões e mesorregiões. O primeiro capítulo versa sobre o perfil melissopalinológico dos méis produzidos nas diferentes regiões do Estado. Um total de 214 tipos polínicos relacionados a 48 famílias e 139 gêneros. Foram consideradas famílias muito frequentes entre as amostras: Amaranthaceae, Combretaceae, Leguminosae, Myrtaceae, Poaceae e Rubiaceae, com destaque para Leguminosae, Myrtaceae e Rubiaceae, registradas como as mais diversas. Os tipos polínicos Borreria verticillata, Mimosa caesalpiniifolia, M. misera, M. pudica, M. tenuiflora, Pityrocarpa moniliformis e Poaceae foram muito frequentes nas amostras, denotando a importância da suas espécies para os méis do estado do Piauí. A análise de concentração absoluta revelou que os méis do Estado são moderados a ricos em grãos de pólen para cada 10g de mel, visto que, em sua maioria, pertencem às categorias II (20.000-100.000 grãos de pólen/10 g de mel) e III (100.000-500.000 grãos de pólen/10 g de mel). A formação vegetacional mais amostrada foi o ecótono, seguido da caatinga, mata de babaçu, cerrado e vegetação do litoral, assim como a diversidade encontrada no espectro polínico quando comparados à vegetação. As análises de similaridade demonstraram a heterogeneidade dos méis piauienses. O segundo capítulo traz um estudo focal no município de Simplício Mendes, cuja análise de amostras mensais de janeiro (2010) a dezembro (2011), quando disponíveis, buscou identificar as principais fontes botânicas da área para produção de mel. Os méis produzidos em Simplício Mendes possuem características que o identificam como oriundos da caatinga, ricos em tipos polínicos desse tipo de vegetação e detentores de uma identidade, marcada pela associação dos tipos Borreria verticillata, Combretum, Croton, Herissantia, Hyptis, Microtea, M. caesalpiniifolia, M. misera, M. tenuiflora, P. moniliformis e Poaceae, todos muito frequentes nas amostras analisadas. A análise de similaridade apontou para a relação entre os tipos P. moniliformis e os tipos pertencentes ao gênero Croton, e entre M. caesalpiniifolia, Borreria verticillata e Hyptis. No capítulo três, méis apontados como de marmeleiro foram analisados polinicamente para averiguação se a indicação do apicultor se reflete no conteúdo polínico das amostras. As famílias Euphorbiaceae, Leguminosae, Myrtaceae e Rubiaceae foram as mais ricas em tipos polínicos, sendo os mais frequentes entre as amostras Mimosa caesalpiniifolia e Pityrocarpa moniliformis em 95%, Borreria verticillata, Mimosa misera, M. pudica, M. tenuiflora e Poaceae, em 68% das amostras. As análises polínicas diagnosticaram que as indicações dos apicultores não se refletiram no espectro polínico. Apenas duas amostras demonstraram potencial para serem consideradas monoflorais de marmeleiro, porém mais estudos sobre as características florais de Croton spp. são necessários para tal afirmação.

Palavras-chave: Apicultura, Apis mellifera L., 1758; flora apícola; melissopalinologia; Nordeste; semiárido.

ABSTRACT ABSTRACT

This work is an important contribution to the knowledge of pollen study of honeys from Piauí State, being the first to examine the different producing regions of honey of the State. Our results are presented in three chapters. The methodology employed dissolution in alcohol of honey samples and usual acetolysis. The samples were supplied by EMBRAPA/MN and local beekeepers, produced in different areas from Piauí. The qualitative and quantitative analysis was based on censuses of at least 500 pollen grains per sample, when possible, and established the frequency classes, frequency of occurrence and absolute concentration. Cluster analysis was carried with matrix of presence/absence to identify possible similarity between honeys and types of vegetation, as well as between the different regions of the State. The first chapter deals with the melissopalynological profile of honeys produced in different regions of the State, an amount of 214 pollen types related to 48 families and 139 genera were identified. Regarding as the most frequent families among the samples, we listed the families: Amaranthaceae, Combretaceae, Leguminosae, Myrtaceae, Rubiaceae and Poaceae, especially Leguminosae, Myrtaceae and Rubiaceae, considered the most diverse ones. The pollen types Borreria verticillata, Mimosa caesalpiniifolia, M. misera, M. pudica, M. tenuiflora, Pityrocarpa moniliformis and Poaceae were considered very frequent in the samples, showing its importance of their species to the honey of state of Piauí. The absolute concentration analysis show that the honeys are mild and rich in pollen grains for each 10 g of honey, since, in most cases, the samples belong to categories II (20,000-100,000 pollen grains/10 g of honey) and III (100,000-500,000 pollen grains/10 g of honey). The ecotone was the most sampled type of vegetation, followed by caatinga, babassu forests, cerrado and coastal vegetation, as well as the diversity of pollen types in the pollen spectra when comparing vegetation types. The similarity analysis demonstrated heterogeneity between the Piauí honeys. The second chapter deals with a study in the municipality of Simplício Mendes, analyzing monthly samples from January (2010) to December (2011), when available, to identify the main botanical sources for honey production in that area. The honeys produced in Simplício Mendes have evidences of their production in caatinga vegetation, rich in pollen types of plants from that vegetation. The Simplício Mendes honeys‟ was marked by the association of the types Borreria verticillata, Combretum, Croton, Herissantia, Hyptis, Microtea, M. caesalpiniifolia, M. misera, M. tenuiflora, P. moniliformis and Poaceae, all too frequent in the analyzed samples. The similarity analysis pointed out the relationship between the pollen types P. moniliformis and those belonging to the genus Croton. The same relationship was present for M. caesalpiniifolia, Borreria verticillata and Hyptis. In a third chapter, honeys labeled by producers as from marmeleiro (Croton spp.) were analyzed to investigate whether stating the beekeepers is reflected in the pollen content of the sample. The families Leguminosae, Myrtaceae, Rubiaceae and Euphorbiaceae were richer in pollen types. The most frequent among samples were Mimosa caesalpiniifolia and Pityrocarpa moniliformis (95%), Borreria verticillata, Mimosa misera, M. pudica, M. tenuiflora and Poaceae, in 68% of the samples. Pollen analyzes demonstrated that the beekeepers‟ indications were not reflected in the pollen spectrum. Only two samples showed potential to be considered monofloral of marmeleiro, but more studies on floral characteristics of Croton species are required for such a claim.

Keywords: Apis mellifera L., 1758; beekeeping; bee plants; melissopalynology; Northeast and semi-arid.

INTRODUÇÃO 1

INTRODUÇÃO

O Brasil tem se destacado na produção mundial e exportação do mel ao longo dos anos. Iniciou sua história de sucesso quando do embargo às exportações de mel produzidos na Argentina e China, até então os maiores produtores e exportadores mundiais, que causou o esvaziamento de 50 mil toneladas de mel/ano do mercado internacional. Nessa época, o Brasil assumiu o quinto lugar na produção mundial em apenas cinco anos (Paula, 2008; Rangel, 2010). Mesmo com o fim do embargo das exportações ao produto argentino e chinês, o Brasil se manteve dentre os maiores exportadores de mel no mundo. Esse fato provavelmente está relacionado às características do produto brasileiro, livre de resíduos químicos (antibióticos), sendo produzido em várias áreas do país com selo de produto orgânico. Mas isso só foi possível após a introdução das abelhas africanas (Apis mellifera scutellata Lepeletier, 1836), que após cruzamento com as abelhas européias, gerou a abelha africanizada, hoje manejada e conhecida pela alta produtividade e resistência a pragas (Paula, 2008; Morais et al., 2012). Porém esse potencial não tem sido muito explorado. Apesar de o Brasil ser detentor de uma vasta flora propícia à apicultura, a falta de conhecimento sobre a diversidade da flora e, de estudos voltados para as espécies botânicas consideradas importantes para essa atividade agropecuária limitam o manejo da produção e identificação da origem botânica dos méis (Santos et al., 2005; Freitas & Silva, 2006), atualmente exigida no mercado internacional. A produção interna de mel sempre foi dominada pelos estados do Sul e Sudeste brasileiros, mas esse cenário vem mudando ao longo dos anos com uma ascensão vertiginosa dos estados nordestinos. Ao final do ano de 2010, os maiores produtores brasileiros foram os estados do Piauí (4º), Ceará (6º), Bahia (7º), Pernambuco (9º), Maranhão (10º) e Rio Grande do Norte (11º) (Paula, 2008; IBGE, 2010). Destaque para o Piauí, que ao longo desses 10 anos após o embargo, se manteve como o maior produtor e exportador de mel do Nordeste. De acordo com os dados da Embrapa, atualmente a maior parte do mel produzido no Piauí vem da região do Semiárido, principalmente das microrregiões de Picos e São Raimundo Nonato (Vilela, 2004). O Semiárido, que ocupa aproximadamente 900.000 km2 e abrange em quase a sua totalidade o Nordeste do Brasil (Queiroz et al., 2006), é conhecido por sua diversidade 2 botânica, abrigando vários tipos de vegetação, mas principalmente a caatinga, pois essa domina em área ocupada. Estudos sobre os aspectos da origem botânica de méis da caatinga, apesar de escassos têm revelado a grande diversidade vegetal desse bioma (Novais et al., 2006; Oliveira et al., 2010). Outro fato é que, diferente da apicultura realizada no sul do País, com base nas monoculturas, a apicultura nordestina, sobretudo no semiárido, se configura pela utilização da flora nativa, produzindo méis cujo espectro polínico reflete o grande número de espécies da flora nativa do semiárido brasileiro (Santos et al., 2005; Borges et al., 2006; Santos et al., 2006; Silva, 2012). A flora do semiárido, porém, ainda necessita de mais estudos sobre as espécies que a compõem, principalmente com foco para as plantas consideradas apícolas, cujas listas ou indicações são muito parcas (Santos et al., 2006). Com vistas a auxiliar nesse processo, uma vez que a melissopalinologia se constitui ferramenta que possibilita conhecer a flora visitada pelas abelhas, objetivou-se esse estudo, sobretudo para traçar a identidade botânica dos méis produzidos no estado do Piauí e possíveis desdobramentos quanto à caracterização geográfica desse produto apícola.

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REFERÊNCIAS

BORGES, R.L.B.; OLIVEIRA, P.P.; SILVA, F.H.M.; NOVAIS, J.S.; DÓREA, M.C.; SANTOS, F.A.R. 2006. O pólen no mel do semi-árido brasileiro. In: SANTOS, F.A.R. (ed.). Apium plantae. Recife: IMSEAR. p.: 113-118. FREITAS, B.M.; SILVA, E.M.S. 2006. Potencial apícola da vegetação do semiárido brasileiro. In: SANTOS, F.A.R. (ed.). Apium plantae. Recife: IMSEAR. p.: 19-32. IBGE 2010. Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística. Produção da Pecuária Municipal. Vol. 38. Rio de Janeiro: IBGE. 65 p. MORAIS, M.M.; DE JONG, DAVID; MESSAGE, D.; GONÇALVES, L.S. 2012. Perspectivas e desafios para o uso das abelhas Apis mellifera como polinizadores no Brasil. In: IMPERATRIZ-FONSECA, V.L.; CANHOS, D.A.L.; ALVES, D.A.; SARAIVA, A.M. (orgs.). Polinizadores no Brasil: Contribuição e perspectivas para a biodiversidade, uso sustentável, conservação e serviços ambientais. São Paulo: Editora da Universidade de São Paulo. p.: 203-212. NOVAIS, J.S.; LIMA, L.C.L.; SANTOS, F.A.R. 2006. Espectro polínico de méis de Tetragonisca angustula Latreille, 1811 coletados na caatinga de Canudos, Bahia, Brasil. Magistra, 18(4): 257-264. OLIVEIRA, P.P.; VAN DEN BERG, C.; SANTOS, F.A.R. 2010. Pollen analysis of honeys from caatinga vegetation of the state of Bahia, Brazil. Grana, 49(1): 66-75. PAULA, J. 2008. Mel do Brasil: as exportações brasileiras de mel no período 2000/2006 e o papel do Sebrae. Brasília, SEBRAE.96 p. QUEIROZ, L.P.; CONCEIÇÃO, A.A.; GIULIETTI, A.M. 2006. Nordeste semi-árido: caracterização geral e lista das fanerógamas. In: GIULIETTI, A.M.; CONCEIÇÃO, A.A.; QUEIROZ, L.P. (eds.) Diversidade e caracterização das fanerógamas do semi-árido brasileiro. Recife: APNE. p.: 15-360. RANGEL, R. 2010. Mel brasileiro conquista o mercado externo. Revista Inovação em Pauta, 10: 56-61. SANTOS, F.A.R.; OLIVEIRA, A.V.; LIMA, L.C.L.; BARROS, R.F.M.; SCHLINDWEIN, C.P.; MARTINS, C.F.; CAMARGO, R.C.R.; FREITAS, B.M.; KIILL, L.H.P. 2005. Apícolas. In: SAMPAIO, E.V.S.B.; PAREYN, F.G.C.; FIGUERÔA, J.M.; SANTOS JR., A.G. (eds.). Espécies da Flora Nordestina de Importância Econômica Potencial. Recife: APNE. p.:1-331. 4

SANTOS, F.A.R.; OLIVEIRA, J.M.; OLIVEIRA, P.P.; LEITE, K.R.B.; CARNEIRO, C.E. 2006. Plantas do semi-árido importantes para as abelhas. In: SANTOS, F.A.R. (ed.) Apium plantae. IMSEAR. p.: 61-86. SILVA, A.P.C. 2012. Análise palinológica de amostras de mel de Apis mellifera L. produzidas no estado de Sergipe, Brasil. Dissertação de mestrado – Universidade Estadual de Feira de Santana. Feira de Santana. 71 p. VILELA, S.L.O. 2004. Apicultura no semiárido. Artigos técnicos da Embrapa. Disponível em: www.embrapa.br/imprensa/artigos. Acesso em 09 de janeiro de 2013. CAPÍTULO 1

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CAPÍTULO 1

Diagnóstico palinológico dos méis de Apis mellifera L., 1758 provenientes do estado do Piauí

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RESUMO

Foi realizado o diagnóstico polínico dos méis do estado do Piauí com base em análise de 55 amostras provenientes das diferentes regiões do Estado. As amostras de mel foram obtidas com a EMBRAPA-MN e através de contato com apicultores locais. Essas foram dissolvidas em álcool etílico a 99,8% e submetidas ao método da acetólise. Com contagens de no mínimo 500 grãos por amostra e introdução do marcador exótico Lycopodium clavatum L., obteve-se a concentração absoluta dos grãos de pólen/10 g de mel. Aplicou-se análise de agrupamento, com matriz de presença e ausência, para detectar a similaridade entre as amostras. Um total de 214 tipos polínicos teve sua afinidade botânica reconhecida, relacionados a 48 famílias e 139 gêneros; 157 tipos não foram identificados. As famílias consideradas muito frequentes nos espectros polínicos foram Leguminosae (98,2%), Rubiaceae (72,7%), Myrtaceae (61,8%), Combretaceae (58,1%), Amaranthaceae (56,3%) e Poaceae (52,7%). As mais diversas foram Leguminosae (51 tipos polínicos), Rubiaceae (20), Myrtaceae (18), Euphorbiaceae (16), Asteraceae (12) e Malvaceae (9), típico para méis provenientes do semiárido. Os tipos Borreria verticillata, Cecropia, Combretum, Eucalyptus, Mimosa caesalpiniifolia, Mimosa pudica, Myrcia 1, Pityrocarpa moniliformis e Schinus foram determinados como dominantes em 32 amostras diferentes, com destaque para M. caesalpiniifolia e P. moniliformis, denotando o seu potencial para apicultura no Estado. A concentração polínica demonstrou que os méis do Piauí são em sua maioria pertencentes às categorias II (20.000-100.000) e III (100.000-500.000), classificados como méis moderados e ricos em grãos de pólen. Os méis provenientes do ecótono obtiveram maior riqueza de tipos polínicos, seguidos pelos da caatinga, mata de babaçu, cerrado e vegetação do litoral. As análises de agrupamento não identificaram as mesorregiões ou microrregiões, mas somente dois pequenos clados com base no tipo de vegetação, demonstrando a heterogeneidade dos méis produzidos nesse Estado. Nossos resultados demonstram o estado do Piauí como produtor de méis heteroflorais, oriundos de mata nativa e com diversidade botânica considerável.

Palavras-chave: Melissopalinologia, apicultura, Mimosa caesalpiniifolia, Pityrocarpa moniliformis.

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ABSTRACT

The diagnosis of pollen contents of honeys from Piauí State was based on analysis of 55 samples from the different regions of the State. Samples were supplied by EMBRAPA-MN and through contact with local beekeepers. These honey samples were treated with acetolysis and dissolved in alcohol. Counts of at least 500 pollen grains per sample with the exotic marker (Lycopodium clavatum L.) provided the absolute concentration of the pollen grains/10 g of honey. Cluster analysis, with matrix of presence and absence, was carried out to detect the similarity between the samples. A total of 214 pollen types had their botanical affinity recognized, related to 48 families and 139 genera, 157 types were not identified. The families Leguminosae (98.2%), Rubiaceae (72.7%), Myrtaceae (61.8%), Combretaceae (58.1%), Amaranthaceae (56.3%) and Poaceae (52.7%) were considered very frequent in pollen spectrum. Leguminosae were the most diverse (51 pollen types), followed by Rubiaceae (20), Myrtaceae (18), Euphorbiaceae (16), Asteraceae (12) and Malvaceae (9), typical to honeys from the semi-arid. The pollen types Borreria verticillata, Cecropia, Combretum, Eucalyptus, Mimosa caesalpiniifolia, Mimosa pudica, Myrcia 1, Pityrocarpa moniliformis and Schinus were determined as predominant in 32 different samples, especially Mimosa caesalpiniifolia and Pityrocarpa moniliformis, showing its potential for beekeeping in the State. The pollen concentration showed that the honeys from Piauí are mostly belonging to category II (20,000-100,000) and III (100,000- 500,000), classified as moderate and rich in pollen grains. The ecotone got greater richness of pollen types, followed by caatinga, babassu forest, cerrado and coastal vegetation. Cluster analysis has not identified the regions of the State, but only two small clades based on vegetation type, demonstrating the heterogeneity of honey produced in this State. Our results reinforce the Piauí as a great honey producer, these characterized by its heterofloral condition, from native forest and with botanical diversity.

Keywords: Beekeeping, melissopalynology, Mimosa caesalpiniifolia, Pityrocarpa moniliformis. 9

INTRODUÇÃO

No curso da evolução foi estabelecida uma relação especial entre as plantas e as abelhas. As plantas produzem recursos para as abelhas a partir das suas flores, enquanto as abelhas, entre uma flor e outra, realizam a polinização cruzada para as plantas. Da obtenção do néctar para suprir as necessidades energéticas das abelhas, através da ação das suas enzimas digestivas, tem-se como produto final o mel (Sawyer, 1988; Codex Alimentarius, 2001). O mel é apreciado no mundo inteiro como alimento, mas no Brasil é grande o consumo como adoçante e medicamento, devido ao alto teor de açúcares e às suas propriedades antimicrobianas (Jeffrey & Echazarreta, 1996; Dantas et al., 2011), porém nos lugares onde o período de seca é intenso e a lavoura é escassa, é utilizado pelos apicultores como um dos alimentos básicos. O Brasil, com sua extensão territorial vasta e reconhecida diversidade vegetal, é tido como detentor de grande potencial apícola, com possibilidade de produção durante todo o ano (Oliveira, 2009). Em especial o Nordeste, detentor de uma flora diverisficada, com florações maciças e distribuídas ao longo do ano (Freitas & Silva, 2006). Dentre os Estados brasileiros localizados no semiárido, o Piauí se destaca, considerado em 2005 o segundo maior produtor de mel do Brasil e em 2010 o quarto (IBGE, 2010), se alternando entre dos demais estados nordestinos na liderança de produção. Esse destaque se deve ao privilégio de onde se encontra geograficamente, uma região composta por uma diversidade florística acentuada e principalmente por sua flora nativa. Essa diversidade se reflete consequentemente nos tipos polínicos encontrados nos produtos apícolas, que devido às espécies endêmicas encontradas nas localidades, podem se constituir bons marcadores geográficos (Borges et al., 2006). Segundo Vilela (2004), através de estudos realizados pela Embrapa Meio Norte, a atividade apícola no estado do Piauí tem mudado a realidade econômica de alguns municípios. Estudos da cadeia produtiva de 1999 afirmam que em quatro anos o número de famílias envolvidas com a apicultura aumentou de 9.500 em 1995 para 18.000 em 1999. Isso tem acontecido devido às condições climáticas do Estado, e em uma migração das culturas clássicas, como de feijão, milho e algodão, todas dependentes da chuva, pequenos agricultores passaram a ter na apicultura sua principal fonte de renda, uma vez que essa depende de menor quantidade de chuva (Vilela, 2004; Freitas & Silva, 2006). 10

Dessa forma, a apicultura se configura como uma atividade capaz de causar impactos sociais e econômicos positivos para as áreas rurais do Piauí, e do Nordeste, seja como atividade principal ou como complementar, uma vez que demanda pequena jornada diária de trabalho e pode ser conciliada com outras atividades. Ainda tem a capacidade de promover a conservação da vegetação nativa, uma vez que depende dessa para manutenção das abelhas e obtenção de altas produtividades (Vilela, 2004; Freitas & Silva, 2006; Rangel, 2010). O mel, como produto comercializado, deve estar dentro de um padrão quanto aos seus constituintes como: teor de açúcar, acidez, umidade e outros; e conter indicação da origem botânica e geográfica (Codex Alimentarius, 2001). Por exemplo, na Inglaterra, a pedido dos apicultores, foi instituída a análise polínica de mel para atestar a origem geográfica dos méis, pois muitos eram os casos de indicação geográfica fraudulenta (Sawyer, 1988). Vasta é a discussão sobre qual metodologia é mais adequada para se determinar a origem botânica e geográfica. De um lado defende-se o emprego de métodos que envolvem a análise molecular dos componentes do mel e sensorial, e de outro as análises do conteúdo botânico presente nos méis, os grãos de pólen (Moar, 1985; Anklam, 1998; Sajwani et al., 2007). Apesar das deficiências explicitadas por Molan (1998), a melissopalinologia tem sido considerada a mais confiável para acessar a origem botânica dos méis, e amplamente utilizada para tal (Ruoff & Bogdanov, 2005), isso porque, quando a abelha visita uma flor para coletar seu néctar, ela entra em contato com as anteras, e derruba vários grãos de pólen no néctar. Este será engolido e levado à colmeia para ser depositado, desidratado e transformado em mel. Dessa forma, acredita-se que os grãos de pólen presentes no mel refletem as plantas utilizadas para coleta de néctar pelas abelhas (Maurizio, 1976). Os primeiros registros sobre a análise botânica de méis são provenientes do século XIX, com os estudos desenvolvidos por Pfister em 1895 (Bryant Jr., 2001), nos quais o mesmo demonstrou a possibilidade de se identificar a origem geográfica dos méis oriundos de vários países europeus. Outro importante pesquisador foi W. J. Young, que iniciou os estudos melissopalinológicos nos Estados Unidos da América. Em suas pesquisas tentou descobrir se era possível identificar adulterações do mel através da quantidade de grãos de pólen presente no mesmo (Jones & Bryant Jr., 1992). No início da década de 1930, especialmente na Alemanha, houve um aumento no interesse pelos estudos em melissopalinologia, principalmente após as pesquisas de Zander (Maurizio, 1976). 11

No Brasil, as investigações iniciaram através de Santos (1961), que analisou amostras de mel de Piracicaba. Atualmente as pesquisas voltadas para a análise dos produtos apícolas no Brasil têm se mostrado promissoras, com trabalhos desenvolvidos para várias regiões. Destacam-se atualmente as regiões Norte-Nordeste, com ênfase para as pesquisas voltadas para o semiárido nordestino (Santos Jr. & Santos 2003; Novais et al., 2006; Oliveira, 2009; Oliveira et al., 2010; Silva, 2012), porém, para o estado do Piauí, somente dois trabalhos foram realizados até o presente momento (Sodré et al., 2007, 2008), e um terceiro pontual, mas sem informações de origem das amostras, somente indicação que eram do Piauí (Barth, 1989). Sendo assim, ante ao parco conhecimento sobre os componentes polínicos encontrados nos méis produzidos no estado do Piauí, objetivou-se realizar o diagnóstico palinológico do mel produzido nas 15 microrregiões socioeconômicas do Piauí; bem como comparar os dados palinológicos obtidos entre os tipos vegetacionais do Estado, buscando fornecer dados que possam auxiliar na determinação da identidade botânica e geográfica dos méis produzidos no Piauí. 12

METODOLOGIA

Área de estudo

O estado do Piauí está localizado na região Nordeste do Brasil e faz limite com os estados do Maranhão a oeste, Tocantins a sudoeste, Ceará e Pernambuco a leste e Bahia a sudeste. Ocupa uma área de 251.557,738 km2 e possui uma população de 3.118.360 habitantes distribuídos em 224 municípios. Está dividido em quatro mesorregiões socioeconômicas (Fig. 1), Norte Piauiense, Centro-Norte Piauiense, Sudeste Piauiense e Sudoeste Piauiense, e em 15 microrregiões socioeconômicas (Fig. 2): Alto Médio Canindé, Alto Médio Gurguéia, Alto Parnaíba, Baixo Parnaíba, Bertolínia, Campo Maior, Chapadas do Extremo Sul, Floriano, Litoral, Médio Parnaíba, Picos, Pio IX, São Raimundo Nonato, Teresina e Valença do Piauí (IBGE 2010). Parcialmente incluso no semiárido brasileiro, conta com 57,5% dos municípios incluídos nessa delimitação, região caracterizada por apresentar média anual de precipitação pluviométrica de 800 mm, coincidindo com a região do “polígono das secas” (Brasil, 2005; Queiroz et al., 2006). Botanicamente é caracterizado por apresentar principalmente três tipos vegetacionais, a caatinga, o cerrado e as áreas de transição, mas ao analisar pormenorizadamente, Castro (2007) propôs uma categorização em unidades de planejamento, na qual se podem identificar cinco unidades: caatinga, cerrado, mata de babaçu, vegetação do litoral e ecótonos (Fig. 2), delimitação essa que será utilizada no presente trabalho. A caatinga, popularmente conhecida como “mata branca”, possui limites territoriais que podem ser considerados semelhantes à região do semiárido. Pode ser considerada uma floresta de porte baixo, folhagem decídua na estação seca (Queiroz et al., 2006). A natureza semiárida das caatingas resulta principalmente da predominância de massas de ar estáveis empurradas para o sudeste pelos ventos Alísios, que têm origem na ação do anticiclone do Atlântico sul (Prado, 2003). Apresenta uma média anual de pluviosidade de 1.000 mm, porém, segundo Nimer (1972), cerca de 50% da área recebe menos de 750 mm, enquanto que algumas regiões mais localizadas recebem menos de 500 mm, tais como o Raso da Catarina (Bahia-Pernambuco) e Depressão de Patos (Paraíba). O cerrado é uma vegetação xeromorfa, caracterizada por árvores e arbustos com 13 cascas espessas e troncos tortuosos, especializados para resistir às queimadas, folhas amplas e espessas, com adaptações escleromórficas (Eiten, 1972; Queiroz et al., 2006). Ainda apresenta solos quase sempre profundos, com mais de 10 m, originários de rochas pobres como o arenito (Eiten, 1972). Para o estado do Piauí, as precipitações médias anuais nas áreas de cerrado variam de cerca de 1.200 a 1.700 mm, e as deficiências hídricas anuais de 365 a 560 mm. A distribuição das chuvas é irregular, porém mais concentrada nos meses de dezembro a abril. A vegetação é mesófila, subcaducifolia, composta de duas floras, uma arbóreo-arbustiva (lenhosa) com dossel irregular e outra herbáceo-arbustiva (Castro, 2007; Castro et al., 1998). A mata de babaçu é uma mata mista de palmeiras e plantas latifoliadas – dicotiledôneas. Dentre esse misto de espécies vegetais, estão, além dos representantes do gênero Orbignya, a palmeira carnaúba (Copernicia prunifera (Miller) H.E. Moore), tucum (Bactris setosa Mart.), buriti ( gêneros Astrocarium, Mauritia, Mauritiella e Trithrinax), macaúba (Acrocomia aculeta Lood. ex Mart. e Acrocomia intumescens Drude) e pati (Syagrus botryophora Mart.). Nas áreas onde o babaçu aparece em maior adensamento e exuberância, o período de estiagem não ultrapassa seis meses e a pluviosidade média está entre 800 e 1.000 mm (Castro, 2007). Segundo o IBGE (1996), os ecótonos compõem o maior domínio fitoecológico da bacia hidrográfica do rio Parnaíba, distribuindo-se desde as proximidades do município Luis Correia e estendendo-se ao sul até as nascentes do rio Gurguéia. Essas formações vegetais caracterizam-se por apresentar floras indiferenciadas que se interpenetram sob forma de enclave. Nessas áreas, o clima varia de semiárido a úmido, com isoietas anuais que variam de 700 a 1.500 mm, com deficiência hídrica de seis a nove meses (Castro, 2007). Já a formação vegetal do litoral, a quinta unidade de planejamento, é resposta da integração dos fatores: clima, relevo e solo, revelando-se um conjunto florístico bastante diversificado, sendo a região formada pela tensão ecológica entre as formações de caatinga a leste, cerrados a sudoeste e sistemas marinhos ao norte (Castro, 2007). O mesmo autor ainda afirma que o Delta do Parnaíba caracteriza-se por apresentar extensas planícies flúvio-marinhas cortadas por uma rede de canais formadores das ilhas do delta, extensas áreas de mangues, além de campos de dunas móveis resultantes da sedimentação eólica. 14

Amostragem

A metodologia de amostragem seguiu Oliveira (2009), objetivando caracterizar todas as microrregiões socioeconômicas do Estado com o intuito de abranger as diversas áreas produtoras do mesmo, dessa forma, foi estabelecido o número de cinco amostras por microrregião. Porém, mesmo sendo amostradas as microrregiões, os resultados serão apresentados de acordo com as mesorregiões socioeconômicas para melhor organização e discussão dos dados. As amostras foram obtidas através de convênio firmado com a Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária da região Meio Norte (EMBRAPA-MN), localizada na cidade de Teresina, capital do estado do Piauí. Esta unidade de pesquisa é especializada em pesquisas com abelhas, agroecologia, aquicultura e pesca, culturas agroindustriais, produção animal, solo, água e clima; e possui um laboratório especializado no controle de qualidade de produtos apícolas. A unidade recebe amostras para análise direto dos produtores e associações sediadas e distribuídas pelo Estado, possibilitando a obtenção de amostras com mais segurança quanto às informações das mesmas e de maneira mais fácil. Ainda foram realizadas incursões pelo Estado para fechar lacunas após a consulta ao acervo de contraprovas do laboratório de controle de qualidade de produtos apícolas da EMBRAPA- MN.

Processamento Palinológico

Foi utilizado o método de Louveaux et al. (1978) como base para as análises melissopalinológicas, seguido de uma adaptação do método proposto por Jones & Bryant Jr. (2004). Primeiramente foi dissolvida uma pastilha de Lycopodium clavatum L. (Stockmarr, 1971) em ácido clorídrico à 10%. Em seguida, foram dissolvidos 10g de mel em 10 mL de água destilada morna, e adicionada à solução 50 mL de álcool etílico a 99,8%. A introdução do álcool tem por objetivo maximizar a recuperação de grãos de pólen durante a centrifugação da solução mel + água + álcool. Procedeu-se então à desidratação por ação de ácido acético glacial e posteriormente a acetólise segundo Erdtman (1960). O sedimento resultante foi montado entre lâmina e lamínula com gelatina glicerinada corada com safranina e selada com parafina fundida.

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Contagem e Identificação dos Grãos de Pólen

Para o estabelecimento das classes de frequência e determinação geral do número de grãos de pólen por amostra foi contada uma quantidade mínima de 500 grãos de pólen por amostra (Moar, 1985). Na avaliação percentual, atribuiu-se o valor de 100% ao total de grãos de pólen contado por amostra, sendo que cada tipo polínico ocupa uma porção deste total expresso em porcentagem. Foram adotadas as classes de frequência estabelecidas para análises melissopalinológicas por Louveaux et al. (1978), as quais são divididas em pólen dominante (> 45%), pólen acessório (15-45%), pólen isolado importante (3-15%), pólen isolado ocasional (1-3%) e pólen traço (<1%). Para saber a frequência de distribuição dos tipos polínicos (táxons) nas amostras, foi calculada a frequência - quantidade de vezes que um dado tipo polínico ocorre nas amostras analisadas independente da quantidade de grãos de pólen presentes. Conforme Jones & Bryant Jr. (1996), os tipos polínicos podem ser classificados em muito frequente (> 50%), frequente (20-50%), pouco frequente (10-20%) e raro (<10%). A concentração absoluta de grãos de pólen, isto é, a quantidade de grãos de pólen presente em uma dada quantidade de mel também foi calculada. Essa concentração é estimada a partir de uma amostra de 10g desse produto. Para o cálculo utilizou-se o método de introdução de um marcador exótico: esporos de Lycopodium clavatum L. (Stockmarr, 1971), com a introdução de uma pastilha por amostra analisada contendo aproximadamente 18.583 esporos de licopódio. Assim, foram utilizadas as categorias propostas por Maurizio (1976): Categoria I – < 20.000 grãos; Categoria II – 20.000-100.000 grãos; Categoria III – 100.000-500.000 grãos; Categoria IV – 500.000-1.000.000 grãos; Categoria V - > 1.000.000 grãos. Os grãos de pólen foram identificados a partir das lâminas depositadas na palinoteca do Laboratório de Micromorfologia Vegetal da Universidade Estadual de Feira de Santana (UEFS), na qual também estão depositadas todas as lâminas preparadas. Também foram utilizados Atlas e outros trabalhos para auxílio na identificação da origem botânica dos tipos polínicos (p.e. Moncada & Salas, 1983; Roubik & Moreno, 1991; Martinez-Hernandez et al., 1993). Para as espécies de Mimosa (Leguminosae) do semiárido, foi utilizado Lima et al. (2008). Os tipos polínicos identificados serão organizados conforme o sistema de classificação proposto por APGIII, com exceção da família Fabaceae, aqui tratada como 16

Leguminosae, uma vez que o nome é amplamente aceito e preterido entre os especialistas da família, principalmente por evitar problemas de ambigüidade, uma vez que o nome Fabaceae pode ser relativo à toda a família das leguminosas ou à família Papilionaceae (LPWG, 2013). Os tipos polínicos foram registrados em fotomicroscópio Olympus BX40 do Laboratório de Micromorfologia Vegetal e Olympus BX51 do Laboratório de Micologia, ambos da Universidade Estadual de Feira de Santana.

Análise estatística

Foi realizada análise multivariada de agrupamento com algoritmo UPGMA e coeficiente de similaridade de Jaccard, pois o mesmo não considera como evidência de similaridade as ausências compartilhadas. Para tal foi utilizado o software PAST (Palaeontological Statistics) versão 2.15 (Hammer et al., 2001).

Figura 1. Mapa do estado do Piauí com suas mesorregiões socioeconômicas e o semiárido brasileiro.

Figura 2. Estado do Piauí com suas microrregiões socioeconômicas e tipos vegetacionais. Adaptado de Castro (2007) e IBGE (2010).

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RESULTADOS

Foi analisado um total de 55 amostras, distribuídas entre as 15 microrregiões (Tab. 1). Nem todas as microrregiões apresentaram cinco amostras para análise, principalmente devido à baixa produtividade de algumas microrregiões.

Análises quanto aos tipos polínicos

No primeiro estudo sistematizado da composição polínica dos méis do Piauí, foram encontrados 371 tipos polínicos, dos quais 214 (58%) tiveram sua afinidade botânica reconhecida (Tab. 2). Outros 157 tipos polínicos (42%) não tiveram a sua afinidade botânica definida. Esses, contudo sempre se apresentaram em baixa representatividade, à exceção dos tipos indet. 77 e 118, provenientes dos municípios de Santa Rosa do Piauí (Sudeste Piauiense) e Curralinhos (Centro-Norte Piauiense), classificados como pólen dominante (PD) e pólen acessório (PA) respectivamente. Os demais tipos polínicos não identificados foram classificados como pólen isolado importante (PIi), pólen isolado ocasional (PIo) e pólen traço (Pt). Estão representados nas figuras 3-7 o marcador exótico e os tipos polínicos presentes nos méis do estado do Piauí. A média do número de tipos polínicos por amostra foi 19±9, sendo as amostras mais diversas referentes aos municípios de Avelino Lopes e Castelo do Piauí, com 40 tipos polínicos cada, e a menos diversa a de Regeneração, com um tipo polínico somente (Eucalyptus). As mesorregiões Sudoeste Piauiense e Sudeste Piauiense apresentaram maior média de tipos polínicos por amostra, 20±9 e 20±8 respectivamente, seguidas pela Centro-Norte Piauiense (17±10) e Norte Piauiense (16±9). Seis amostras tiveram todos os grãos de pólen com afinidade botânica reconhecida ao menos em nível de família, são elas referentes aos municípios de Corrente (Sudoeste Piauiense); João Costa (Sudeste Piauiense); Piracuruca (Norte Piauiense); e Lagoa do Sítio, Regeneração e São Pedro do Piauí (Centro-Norte Piauiense). Das 48 famílias representadas no espectro polínico dos méis do Piauí, seis estão presentes em mais de 50% das amostras, sendo a família Fabaceae a mais frequente (98,2%), seguida das famílias Rubiaceae (72,7%), Myrtaceae (61,8%), Combretaceae 20

(58,1%), Amaranthaceae (56,3%) e Poaceae (52,7%). Quanto à diversidade de tipos polínicos, destacam-se Malvaceae com nove tipos, Asteraceae (12), Euphorbiaceae (16), Myrtaceae (18), Rubiaceae (20) e Leguminosae, a mais diversa com 51 tipos polínicos. Os tipos Mimosa caesalpiniifolia e Pityrocarpa moniliformis foram classificados como PD em 17 e seis amostras respectivamente, seguidos por Borreria verticillata (3), e Cecropia, Combretum, Eucalyptus, Myrcia 1, Mimosa pudica e Schinus em uma amostra cada. Quanto aos tipos polínicos considerados acessórios, as leguminosas também foram as mais representativas ocorrendo em 21 amostras, estando o tipo Mimosa caesalpiniifolia presente em dez amostras (PI4, 13, 16, 17, 21, 24, 28, 46, 48, 50), Pityrocarpa moniliformis em sete (PI 11, 26, 32, 46, 51, 52 e 55), M. pudica em três (PI16, 28, 44), M. misera (PI26 e 50), Aeschynomene (PI18) e Chamaecrista nictitans (PI42) em uma cada. A família Rubiaceae foi a segunda mais representativa quanto aos tipos polínicos classificados como acessórios, estando os tipos Borreria verticillata presente em duas amostras (PI47-48), e Borreria 1 (PI44) e Mitracarpus frigidus (PI16) em uma cada; em seguida a família Myrtaceae está representada nessa classe com os tipos Myrcia 1 em duas amostras (PI37 e 51) e Myrtaceae 3 em uma amostra (PI9). Com representantes em duas amostras com PA, cita-se as famílias Euphorbiaceae com o tipo Croton 1 nas amostras PI28 e PI32; e Combretaceae com o tipo Combretaceae 1 nas amostras PI13 e 53. Os tipos Spondias (PI13) e Cecropia (PI17), representantes das famílias Anacardiaceae e Moraceae respectivamente, se fizeram presentes em uma amostra cada. Dentre as famílias identificadas, 28,6% estão presentes em uma única amostra, sendo 13 das 14 famílias representadas somente na categoria de pólen traço; onze famílias estão presentes em mais de 40% das amostras, sendo essas Amaranthaceae, Anacardiaceae, Asteraceae, Combretaceae, Euphorbiaceae, Lamiaceae, Leguminosae, Moraceae, Myrtaceae, Poaceae e Rubiaceae. Destacam-se as famílias Anacardiaceae, Combretaceae, Leguminosae, Myrtaceae e Rubiaceae, com representantes em todas as classes de frequência de Louveaux et al. (1978). Dos tipos polínicos identificados, 39,3% estão presentes somente em uma amostra e em baixa representatividade, principalmente classificados como pólen traço; apenas 3,2% dos tipos polínicos identificados foram observados em mais de 50% das amostras, são eles Borreria verticillata, Mimosa caesalpiniifolia, M. misera, M. pudica, M. tenuiflora, Pityrocarpa moniliformis e Poaceae, determinados como muito frequentes nos méis do Piauí. Os méis do estado do Piauí foram classificados de acordo com a concentração 21 polínica em todas as categorias propostas por Maurizio (1976). Somente duas amostras (PI14 e PI31) não obtiveram o número de grãos de pólen para cada 10g de mel contabilizado, uma vez que nenhum esporo de Lycopodium foi encontrado durante o censo palinológico. Quatro amostras foram posicionadas na categoria V. A maior concentração foi obtida na amostra PI15, referente ao município de São Pedro do Piauí, com 4.645.750 grãos de pólen para cada 10g de mel. Somente três amostras (PI20, 35 e 42) atingiram a categoria IV, com um número de grãos de pólen variando de 774.291 a 971.890 por cada 10g de mel. Aproximadamente 25,5% das amostras pertencem à categoria III, 43,7% à categoria II e 14,5% à I.

Análises quanto aos tipos vegetacionais

Dentre as fitofisionomias amostradas, 30 amostras de mel foram referentes à formação vegetal de ecótono, 11 à caatinga, sete à mata de babaçu, seis ao cerrado e uma ao litoral. A formação vegetacional de ecótono obteve maior diversidade de tipos polínicos identificados, 167 tipos, seguida da caatinga com 98, mata de babaçu com 68, cerrado com 53 e vegetação do litoral com 33 tipos polínicos. Mais uma vez destaca-se a família Leguminosae, sendo a mais diversa em todos os tipos de vegetação amostrados. As famílias Asteraceae, Euphorbiaceae, Myrtaceae e Rubiaceae apresentaram diversidade considerável, porém se alternando entre as posições quanto À diversidade de tipos polínicos nas diversas formações vegetacionais.

Análise de agrupamento

A análise de agrupamento dos méis do Piauí (Fig. 8) não demonstrou similaridade das amostras quanto às microrregiões ou mesorregiões, com exceção das posicionadas no clado GE6, representado principalmente por amostras da mesorregião Centro-Norte Piauiense, e do clado GE12, formado por amostras do Sudoeste Piauiense. A similaridade entre as amostras foi relativamente baixa, mas alguns agrupamentos internos aos clados indicados se fizeram com similaridade de 40% ou superior. As amostras referentes aos municípios Angical do Piauí, Santa Cruz dos Milagres e São João da Fronteira, internas ao clado GE6, compartilharam 40% dos tipos polínicos, especialmente Angical do Piauí e Santa Cruz dos Milagres, que compartilharam os tipos Alternanthera, Borreria verticillata, Hyptis, M. caesalpiniifolia, M. pudica, Mitracarpus 22 frigidus e Pityrocarpa moniliformis. Dos treze clados encontrados (GE1-GE13), três foram constituídos por uma única amostra cada, GE2 (PI28), GE11 (PI32) e GE13 (PI16), devido à sua dissimilaridade com os demais grupos. GE13 foi o mais dissimilar de todos, posicionado na base do dendrograma, em virtude da condição única de sua constituição, 100% de Eucalyptus. No clado GE7, com mais de 40% de similaridade e pertencentes ao mesmo tipo vegetacional (caatinga), as amostras de mel de João Costa e São Braz do Piauí possuem em comum os tipos Borreria verticillata, Croton 1, Machaerium, M. caesalpiniifolia, M. tenuiflora, Pityrocarpa moniliformis e Senna 1. Outro agrupamento com similaridade superior a 40% ocorreu no clado GE9, entre as amostras dos municípios de Anísio de Abreu e Inhuma, que apesar de distantes geograficamente, pertencem à mesma formação vegetacional, ecótono. A similaridade entre as amostras se deu pelo compartilhamento dos tipos polínicos Alternanthera, Asteraceae, Borreria densiflora, B. latifolia, B. verticillata, Cecropia, Combretum, Hyptis, M. caesalpiniifolia, M. pudica, M. tenuiflora, M. xiquexiquensis, P. moniliformis, Poaceae, Salvia e Vernonia 1. No clado GE10 foram agrupadas as amostras referentes aos municípios de Curralinhos e Piripiri, ambos localizados área de ecótono. O compartilhamento dos tipos polínicos Anadenanthera colubrina, Cecropia, Eugenia, Machaerium, Mimosa caesalpiniifolia, M. pudica, Pityrocarpa moniliformis e Trema micrantha suporta a similaridade de 40%. O clado GE1, composto por amostras dos municípios, Brasileira, Flores do Piauí e Lagoa do Sítio, representa o ecótono, porém abarca mesorregiões diferentes, Norte, Sudoeste e Centro-Norte Piauiense, respectivamente. Os clados GE3-5, GE9 e GE10, foram constituídos em sua grande maioria por amostras relacionadas ao ecótono, enquanto que GE7 caracteriza-se por amostras provenientes da caatinga. Não houve correlação entre os agrupamentos e o número de tipos polínicos por amostra, todos foram constituídos por méis com baixo e alto número de tipos polínicos, com exceção de GE7, que reuniu quase todas as amostras com maior diversidade polínica do estudo (Fig. 8). Tabela 1. Amostras de mel codificadas por município, micro e mesorregiões do estado do Piauí. Mesorregião Microrregião Municípios Cód. da amostra Batalha PI1

Brasileira PI2 Baixo Parnaíba Esperantina PI3 Piripiri PI4 Buriti dos Lopes PI5 Cocal PI6

Norte Piauiense Norte Litoral Piracuruca PI7 São João da Fronteira PI8 Castelo do Piauí PI9 Domingos Mourão PI10 Campo maior Novo Santo Antônio PI11 Pedro II PI12

Sigefredo Pacheco PI13

Agricolândia PI14 Angical do Piauí PI15 Médio Parnaíba Regeneração PI16 São Pedro do Piauí PI17

Norte Piauiense Norte Curralinhos PI18 - Teresina Monsenhor Gil PI19

Centro Teresina PI20 Inhuma PI21 Lagoa do Sítio PI22 Valença do Piauí Novo Oriente do Piauí PI23 Pimenteiras PI24 Santa Cruz dos Milagres PI25 Cristino Castro PI26 Alto Médio Gurgueia São Gonçalo do Gurguéia PI27 Alto Parnaíba Uruçuí PI28 Bertolínia Eliseu Martins PI29 Avelino Lopes PI30 Corrente PI31 Chapadas do Extremo Sul Cristalândia do Piauí PI32 Curimatá PI33 Flores do Piauí PI34 Floriano Floriano PI35

Sudoeste Piauiense Sudoeste Itaueira PI36, 37 Anísio de Abreu PI38 Caracol PI39 São Raimundo Nonato Coronel José Dias PI40 São Braz do Piauí PI41 São Raimundo Nonato PI42 Itainópolis PI43 João Costa PI44 Alto Médio Canindé Simplício Mendes PI45

Socorro do Piauí PI46, 47 Dom Expedito Lopes PI48 Geminiano PI49 Picos Oeiras PI50 Picos PI51

Sudeste Piauiense Sudeste Santa Rosa do Piauí PI52 Alagoinha do Piauí PI53 Pio IX Monsenhor Hipólito PI54 Pio IX PI55 Tabela 2. Tipos polínicos identificados nas amostras de mel das microrregiões socioeconômicas do estado do Piauí. (Legenda: Mesorregiões N – Norte; CN – Centro-Norte; SO – Sudoeste; SE – Sudeste. Microrregiões BP – Baixo Parnaíba; L – Litoral; CP – Campo Maior; MP – Médio Parnaíba; TE – Teresina; VP – Valença do Piauí; AMG – Alto Médio Gurguéia; AP – Alto Parnaíba; BE – Bertolínia; CES – Chapadas do Extremo Sul; FL – Floriano; SRN – São Raimundo Nonato; AMC – Alto Médio Canindé; PI – Picos; PIX – Pio IX.) Mesorregiões N CN SO SE Microrregiões Tipos polínicos BP L CP MP TE VP AMG AP BE CES FL SRN AMC PI PIX Acanthaceae

Justicia x

Amaranthaceae

Alternanthera x x x x x x x x x x x

Amaranthus x x x x

Froelichia x

Gomphrena x x

Amaranthaceae x

Anacardiaceae

Lithrea x x

Mangifera x

Schinus x x x x x x x x x x

Spondias x x x x x x

Tapirira x

Anacardiaceae x x x

Anacardiaceae 1 x

Anacardiaceae 2 x

Annonaceae

Rollinia x

Araceae

Phylodendrum x

Arecaceae

Astrocaryum x

Chamaedorea x x

Elaeis x

Mauritia x x x

Syagrus x x x x x x x x

Arecaceae x x

Asteraceae

Aspilia x x x x

Bidens x x

Emilia x

Eremanthus x x

Eupatorium x x x

Gochnatia x x

Lepidaploa x x x x x

Mikania x x

Vernonanthura x

Vernonia 1 x x x x x

Vernonia 2 x

Asteraceae x x x

Asteraceae 1 x

Begoniaceae

Begonia x

Bignoniaceae

Anemopaegma x

Arrabidaea x

Tabebuia x

Boraginaceae

Cordia alliodora x x

Tournefortia x

Varronia x x

Boraginaceae x

Tabela 2. Continuação.

Mesorregiões N CN SO SE Microrregiões Tipos polínicos BP L CP MP TE VP AMG AP BE CES FL SRN AMC PI PIX Burseraceae

Protium x

Bromeliaceae

Bromeliaceae x

Cannabaceae

Celtis iguanaeus x x x x

Trema micrantha x x x x x

Caryocaraceae

Caryocar coriaceum Wittm. x

Caryophylaceae

Caryophylaceae x x

Clusiaceae

Clusiaceae x

Combretaceae

Combretum x x x x x x x x x x x x

Combretaceae x x x x x x x x

Combretaceae 1 x x

Commelinaceae

Commelina erecta L. x x x x x x x x

Convolvulaceae

Evolvulus glomeratus x x x

Jacquemontia x x x x

Cucurbitaceae

Cucurbitaceae x

Elaeocarpaceae

Elaeocarpaceae x

Euphorbiaceae

Bernardia x

Chamaescyce x x

Cnidoscolus x

Croton 1 x x x x x x x

Croton 2 x x x x x x x

Croton 3 x x x x x x x x x

Croton 4 x x x x

Croton 5 x x x x

Croton 6 x

Euphorbia phosphorea x

Euphorbia 1 x x x

Euphorbia 2 x

Jatropha x

Pedilanthus x

Ricinus communis x x x x

Sapium x x

Euphorbiaceae x

Gentianaceae

Schultesia x x x x x x

Lamiaceae

Hyptis x x x x x x x x x x x x x x

Raphiodon x

Salvia x x x

Lauraceae

Ocotea cernua x

Leguminosae

Acacia angustissima x

Anadenanthera colubrina x x x x x x x x

Aeschynomene x x x x x x x

Bauhinia x

Caesalpinia x x x x x

Centrosema x

Chamaecrista amiciella x

Chamaecrista nictitans x x

Chamaecrista 1 x x x x x x

Chamaecrista 2 x

Tabela 2. Continuação.

Mesorregiões N CN SO SE Microrregiões Tipos polínicos BP L CP MP TE VP AMG AP BE CES FL SRN AMC PI PIX Copaifera langsdorffii x

Copaifera martii x x x x x

Coursetia x x

Dalbergia brownei x

Delonix x

Desmanthus x x

Galactia remansoana x x x x

Hymenaea x x

Inga x

Inga quaternata x x

Lonchocarpus 1 x x

Lonchocarpus 2 x

Luetzelburgia x

Machaerium x x x x x x x x x x

Mimosa caesalpiniifolia x x x x x x x x x x x x

Mimosa lepidophora x x x x x

Mimosa misera x x x x x x x x x x x x x x

Mimosa pudica x x x x x x x x x x x x x

Mimosa serrulata x

Mimosa tenuiflora x x x x x x x x x x x x

Mimosa ursina x x

Mimosa xiquexiquensis x x x x x x x x x x

Mimosa x

Parapiptadenia zenthneri x x

Piptadenia stipulaceae x x

Pithecelobium rufescens x

Pityrocarpa moniliformis x x x x x x x x x x x x x

Poppegia procera x

Prosopis juliflora x x x

Senegalia piauhiensis x x x x x

Senna racemosa x x x

Senna rizini x

Senna undulata x

Senna 1 x x x x x x x

Senna 2 x x

Stylosanthes x

Vignia x

Zornia x x x

Leguminosae x x

Leguminosae 1 x

Papilionoideae x

Lithraceae

Cuphea x x x x

Malpighiaceae

Banisteriopsis x x x x x

Byrsonima x x x

Janusia x

Malpighia emarginata x

Malvaceae

Apeiba x

Helicteris eichleri x x x

Heliocarpus x

Herissantia tiubae x x x

Luehea x x

Melochia melissifolia x

Melochia/Waltheria x x

Sida x x

Tilia x

Melastomataceae

Clidemia x x x x x x

Miconia x

Mouriri x

Tibouchina x x x

Tabela 2. Continuação.

Mesorregiões N CN SO SE Microrregiões Tipos polínicos BP L CP MP TE VP AMG AP BE CES FL SRN AMC PI PIX Myrtaceae

Aulomyrcia x x x x

Eucalyptus x

Eugenia x x x x x x x x x x x

Campomanesia x

Marlierea x

Myrcia fosteri x

Myrcia laurotteana x x x x

Myrcia multiflora x

Myrcia 1 x x x x x x x x x x

Myrcia 2 x x x

Myrcia 3 x x

Myrcia 4 x x x x

Myrcia 5

Psidium x x x x

Myrtaceae x x

Myrtaceae 1 x x

Myrtaceae 2 x x x

Myrtaceae 3 x x x x x x x x x

Nyctaginaceae

Boerhavia x

Piperaceae

Peperomia x x x

Piper x x x x x x x x

Phytolacaceae

Microtea x x x x x x x

Poaceae

Poaceae x x x x x x x x x x x x

Polygalaceae

Polygala x x x

Rhamnaceae

Ziziphus joazeiro x x x x x x x x

Rubiaceae

Borreria densiflora x x x x x

Borreria latifolia x x x x x

Borreria verticillata x x x x x x x x x x x

Borreria 1 x x x x x x x

Borreria 2 x x

Borreria 3 x

Chomelia x

Coutarea hexandra x

Diodela radula x x x

Mitracarpus baturitensis x

Mitracarpus frigidus x x x x x x

Mitracarpus hirtus x x

Mitracarpus longicalyx x

Mitracarpus salzmannianus x x x x x

Mitracarpus steyermark x x

Richardia grandiflora x x x x x

Rubiaceae x x

Rubiaceae 1 x

Rubiaceae 2 x

Rutaceae

Citrus x

Sapindaceae

Allophylus x

Paullinia x x

Serjania 1 x x x

Serjania 2 x

Sapindaceae x x

Sapindaceae 1 x

Tabela 2. Continuação.

Mesorregiões N CN SO SE Microrregiões Tipos polínicos BP L CP MP TE VP AMG AP BE CES FL SRN AMC PI PIX Sapotaceae

Pouteria x

Scrophulariaceae

Angelonia x x x x x

Simaroubaceae

Picramnia x

Solanaceae

Capsicum x x

Cestrum x x x

Solanum x x x x x x

Solanaceae x x

Turneraceae

Turnera x x

Urticaceae

Cecropia x x x x x x x x x x x x

Urera x x

Verbenaceae

Lantana camara x

Lippia x x x

Vochysiaceae

Vochysiaceae x

29

Figura 3. Marcador exótico (Lycopodium clavatum) e tipos polínicos encontrados nas amostras de mel analisadas de Apis mellifera L. do estado do Piauí. A. Lycopodiaceae: Lycopodium clavatum L., corte óptico; B-E. Amaranthaceae: Alternanthera, B. corte óptico, C. superfície; Gomphrena, D. corte óptico, E. superfície. F-L. Anacardiaceae: Schinus, F. corte óptico em vista polar, G. superfície em vista polar, H. corte óptico em vista equatorial, I. superfície em vista equatorial, J. abertura em vista equatorial; Spondias, K. corte óptico em vista equatorial, L. superfície em vista equatorial. M. Arecaceae: Syagrus, vista polar. N-T. Asteraceae: Aspilia, N. corte óptico em vista equatorial, O. superfície em vista equatorial; Eremanthus, P. corte óptico em vista polar, Q. superfície em vista polar, R. corte óptico em vista equatorial; Lepidaploa, S. corte óptico em vista polar, T. superfície em vista polar. Escalas = 10 µm.

31

Figura 4. Tipos polínicos encontrados nas amostras de mel analisadas de Apis mellifera L. do estado do Piauí. A-B. Cannabaceae: Trema, A. corte óptico em vista equatorial, superfície em vista equatorial. C-E. Combretaceae: Combretum, C. corte óptico em vista equatorial, D. cólporo em vista equatorial, E. colpo em vista equatorial. F-H. Commelinaceae: Commelina, F. corte óptico em vista polar, G. superfície em vista polar, H, abertura em vista polar. I-P. Euphorbiaceae: Croton 1, I. corte óptico, J. superfície; Croton 2, K. corte óptico, I. superfície; Euphorbia 1, M. corte óptico em vista polar, N. superfície em vista polar; Sapium, O. corte óptico em vista equatorial, P. superfície em vista equatorial. Q. Gentianaceae: Schultesia, corte óptico. R-T. Lamiaceae: Hyptis, R. corte óptico em vista polar, S. superfície em vista polar, T. corte óptico em vista equatorial. Escalas = 10 µm.

33

Figura 5. Tipos polínicos encontrados nas amostras de mel analisadas de Apis mellifera L. do estado do Piauí. A-T. Leguminosae: Aeschynomene, A. corte óptico em vista equatorial, B. superfície em vista equatorial; Anadenanthera colubrina, C. corte óptico em vista frontal, D. superfície em vista frontal, E. corte óptico em vista lateral; Bauhinia, F. corte óptico em vista polar; Caesalpinia, G. corte óptico em vista polar, H. superfície em vista polar; Chamaecrista ramosa, I. corte óptico em vista equatorial, J. abertura em vista equatorial; Copaifera martii, K. corte óptico em vista polar, L. superfície em vista polar, M. corte óptico em vista equatorial, M. superfície em vista equatorial; Mimosa caesalpiniifolia, O. corte óptico em vista frontal; M. misera, P. corte óptico em vista frontal; M. pudica, Q. corte óptico em vista frontal; M. tenuiflora, R. corte óptico em vista frontal; Pityrocarpa moniliformis, S. corte óptico; Senegalia piauhiensis, T. corte óptico em vista frontal. Escalas = 10 µm.

35

Figura 6. Tipos polínicos encontrados nas amostras de mel analisadas de Apis mellifera L. do estado do Piauí. A-B. Lithraceae: Cuphea, A. corte óptico em vista polar, B. superfície em vista polar. C-E. Malvaceae: Helicteris, C. corte óptico em vista polar; Herissantia, D. corte óptico, E. superfície. F. Moraceae: Cecropia, corte óptico em vista equatorial. G-K. Myrtaceae: Eucalyptus, G. corte óptico em vista polar, H. superfície em vistapolar; Eugenia, I. corte óptico em vista polar; Myrcia 1, J. corte óptico em vista polar; Myrtaceae 3, K. corte óptico em vista polar. L-M. Nyctaginaceae: Boerhaavia, L. corte óptico, M. superfície. N-O. Phytolacaceae: Microtea, N. corte óptico, O. superfície. P-Q. Poaceae, P. corte óptico em vista equatorial, Q. superfície em vista equatorial. R-T. Rhamnaceae: Ziziphus joazeiro, R. corte óptico em vista polar, S. corte óptico em vista equatorial, T. superfície em vista equatorial. Escalas = 10 µm.

37

Figura 7. Tipos polínicos encontrados nas amostras de mel analisadas de Apis mellifera L. do estado do Piauí. A-L. Rubiaceae: Borreria verticillata, A. corte óptico em vista polar, B. corte óptico em vista equatorial, C. abertura em vista equatorial; Borreria 1, D. corte óptico em vista equatorial, E. abertura em vista equatorial; Mitracarpus frigidus, F. corte óptico em vista polar, G. superfície em vista polar, H. corte óptico em vista equatorial, I. abertura em vista equatorial; M. salzmannianus, J. corte óptico em vista polar, K. corte óptico em vista equatorial, L. abertura em vista equatorial. M-P. Sapindaceae: Serjania 1, M. corte óptico em vista polar, N. detalhe da abertura em vista polar; Serjania 2, O. corte óptico em vista equatorial, P. abertura em vista equatorial. Q-T. Indeterminado 77, Q. corte óptico em vista polar, R. superfície em vista polar, S. corte óptico em vista equatorial, T. abertura em vista equatorial. Escalas = 10 µm.

39

Figura 8. Gráfico de similaridade dos méis do Piauí com as mesorregiões, tipos vegetacionais, nº de tipos polínicos por amostra. (Legenda: Cód. – códigos das amostras; Mesorreg. – Mesorregiões; Veg. – Vegetação; GE1-13 (grupos); N – Norte, CN – Centro- Norte, SO – Sudoeste, SE – Sudeste; CA – caatinga, CE – cerrado, EM – ecótono meridional, ES – ecótono setentrional, L – litoral, MB – mata de babaçu).

41

Diagnose Botânica dos Méis das Mesorregiões do estado do Piauí

Mesorregião Norte Piauiense (Fig. 9)

A mesorregião Norte Piauiense é composta por duas microrregiões, Baixo Parnaíba e Litoral. Ambas foram representadas por quatro amostras, referentes aos municípios Batalha, Brasileira, Esperantina e Piripiri (Baixo Parnaíba); e Buriti dos Lopes, Cocal, Piracuruca e São João da Fronteira (Litoral). O espectro polínico revelou um total de 113 tipos polínicos, sendo 73 com afinidade botânica indicada e 40 tipos não identificados. Os tipos polínicos identificados estão distribuídos em 29 famílias e 50 gêneros (Tab. 3). A média de tipos polínicos identificados por amostra foi 16±9, possuindo menor diversidade de tipos a amostra referente ao município de Cocal (6 tipos), sendo Buriti dos Lopes o município com maior diversidade polínica (33 tipos). Apenas 7,5% dos tipos não identificados não pertencem à classe de pólen traço, sendo classificados como pólen isolado importante ou isolado ocasional. Quatro famílias apresentaram diversidade de tipos polínicos significativa, são elas Leguminosae (20), Euphorbiaceae (10), Myrtaceae (6) e Rubiaceae (5), sendo as leguminosas as únicas a serem observadas em todas as amostras. Apesar de não participar do espectro polínico com um grande número de tipos, Combretaceae esteve presente em 75% das amostras. Todos os tipos polínicos classificados como pólen dominante pertencem à família Leguminosae, sendo o tipo Mimosa caesalpiniifolia presente em cinco amostras e o tipo Pityrocarpa moniliformes em duas amostras (Tab. 3). Somente o tipo M. caesalpiniifolia foi classificado como pólen acessório, na amostra referente ao município de Esperantina. Um total de 56,7% dos tipos polínicos identificados foi classificado somente como pólen traço, e os demais que não os citados anteriormente foram classificados como pólen isolado importante ou pólen isolado ocasional. A concentração polínica dos méis do Norte Piauiense variou entre 22.577 (PI2 – Brasileira) e 138.552 (PI7 – Piracuruca), estando classificadas nas categorias II e III. A mesorregião é composta por três formações vegetacionais, mata de babaçu, ecótonos e vegetação litorânea (Fig. 2), sendo todas abarcadas nas análises, porém somente uma amostra relativa à mata de babaçu e uma para a vegetação do litoral. As análises de similaridade (Fig. 10) formaram quatro clados (N1-N4). N1 é 42 composto por quatro amostras (PI3-5 e PI8), de fitofisionomias diferentes e distantes geograficamente. N2 e N4 são referentes a uma amostra cada, N2 ao mel de Brasileira e N4 de Batalha. O clado N3 é formado por amostras dos municípios vizinhos de Cocal e Piracuruca, esses com vegetação do tipo ecótono.

Figura 9. Mapa da Mesorregião Norte Piauiense e os municípios amostrados (cor cinza).

Tabela 3. Frequência dos tipos polínicos das amostras da mesorregião Norte do estado do Piauí. Classes de Frequência: PD – pólen dominante (>45%), PA – pólen acessório (16-45%), PIi – pólen isolado importante (>3-15%), PIo – pólen isolado ocasional (1-3%), + - pólen traço (<1%); MB – mata de babaçu, E – ecótono e LT - litoral. Mesorregião Norte Piauiense

Microrregiões Baixo Parnaíba Litoral

Tipos polínicos PI1 PI2 PI3 PI4 PI5 PI6 PI7 PI8 Concentração III II II III II II III II FO

Vegetação E E MB E LT E E E

Amaranthaceae

Alternanthera PIi PIi + PIo F

Anacardiaceae

Schinus + PF

Arecaceae

Chamaedorea + PF

Elaeis + PF

Arecaceae + PF

Asteraceae

Bidens + PF

Burseraceae

Protium + PF

Bromeliaceae

Bromeliaceae + PF

Cannabaceae

Celtis iguanaeus + PF

Trema micrantha PIo PIo F

Caryophylaceae

Caryophylaceae + PF

Clusiaceae

Clusiaceae + PF

Combretaceae

Combretum PIi + PIi PIo F

Combretaceae + + PIo F

Commelinaceae

Commelina erecta L. + PF

Convolvulaceae

Jacquemontia + PF

Cucurbitaceae

Cucurbitaceae + PF

Euphorbiaceae

Bernardia + PF

Cnidoscolus + PF

Croton 1 + + + PIo F

Croton 2 + PIo F

Croton 3 + PIo F

Croton 4 + PIo F

Euphorbia + PF

Jatropha PIo PF

Ricinus communis + PF

Euphorbiaceae PIo PF

Lamiaceae

Hyptis PIi PIi F

Leguminosae

Anadenanthera colubrina PIo + + F

Aeschynomene PIo + F

Chamaecrista 1 + PF

Copaifera martii PIo PF

Delonix + PF

Galactia remansoana + PF

Machaerium + + F

Mimosa caesalpiniifolia PD PIo PA PD PIi PD PD PD MF Tabela 3. Continuação.

Mesorregião Norte Piauiense

Microrregiões Baixo Parnaíba Litoral

Tipos polínicos PI1 PI2 PI3 PI4 PI5 PI6 PI7 PI8

Concentração III II II III II II III II FO

Vegetação E E MB E LT E E E

Mimosa lepidophora + + F

Mimosa misera PIo + + F

Mimosa pudica PIi PIo PIo + + PIi PIo MF

Mimosa tenuiflora + + PIi F

Mimosa xiquexiquensis + PIo + F

Mimosa + PF

Parapiptadenia zenthneri + PF

Pityrocarpa moniliformis PD PIo PIo PD PIi + + MF

Senegalia piauhiensis + PF

Senna 1 + PF

Senna 2 + PF

Leguminosae + PF

Lithraceae

Cuphea + PIi F

Malpighiaceae

Banisteriopsis + PF

Byrsonima + PF

Malvaceae

Sida + PF

Myrtaceae

Aulomyrcia PIo PF

Eugenia + + + PIo F

Myrcia 1 PIo PF

Psidium PIo PF

Myrtaceae 2 + PF

Myrtaceae 3 PIo + F

Piperaceae

Peperomia + PF

Piper + PF

Phytolacaceae

Microtea + PF

Poaceae

Poaceae PIo PIi + + F

Rhamnaceae

Ziziphus joazeiro PIo PF

Rubiaceae

Borreria latifolia + PF

Borreria verticillata + PF

Borreria 1 + PF

Borreria 3 + PF

Mitracarpus frigidus PIi + F

Sapindaceae

Paullinia + PF

Scrophulariaceae

Angelonia PIo + F

Solanaceae

Solanum + PF

Urticaceae

Cecropia PIi + + + F

Urera + PF

Nº de tipos não identificados 3 7 14 3 5 5 0 4

Figura 10. Gráfico de similaridade dos méis da mesorregião socioeconômica Norte Piauiense expressando o nº de tipos polínicos, tipos dominantes (X ≥ 45%) e entre 10 e 45% (45% > X ≥ 10%). (Legenda: Cód. – códigos das amostras; N1, N2, N3 e N4 – clados.) 47

Mesorregião Centro-Norte Piauiense (Fig. 11)

Essa mesorregião é composta por quatro microrregiões, Campo Maior, Médio Parnaíba, Teresina e Valença do Piauí. Apresentou espectro polínico composto por 120 tipos polínicos, distribuídos em 35 famílias e 84 gêneros, e mais 70 tipos polínicos não identificados. Desses, 48 tipos pertencem à classe de pólen traço, 16 de pólen isolado ocasional, cinco de pólen isolado importante e um foi classificado como pólen acessório (Indet. 118). Uma média de 17±10 tipos polínicos identificados por amostra foi encontrado para os méis do Centro-Norte Piauiense, sendo a mais diversa referente ao município de Castelo do Piauí (40 tipos) e a com menor diversidade a de Regeneração, um tipo polínico somente. Dentre as 35 famílias, sete foram as mais diversas quanto aos tipos polínicos identificados, Leguminosae (26), Rubiaceae (11), Euphorbiaceae (9), Asteraceae e Myrtaceae (8), Anacardiaceae (7) e Malvaceae (6). Já as mais freqüentes foram: Leguminosae, presente em 16 amostras, Rubiaceae (12), Myrtaceae e Poaceae (10), Asteraceae e Combretaceae (9), Anacardiaceae, Lamiaceae e Moraceae (8). Mais uma vez as leguminosas se destacaram, principalmente o gênero Mimosa, com cinco tipos polínicos, que são os mais significativos para os méis da mesorregião Centro-Norte: Mimosa caesalpiniifolia, M. misera, M. pudica, M. tenuiflora e M. xiquexiquensis, estando presentes em todas as amostras, à exceção da amostra PI14. Dentre os tipos polínicos da família das leguminosas, M. caesalpiniifolia e M. pudica foram os mais frequentes, presentes em 15 e 14 amostras, respectivamente, das 17 analisadas. Na família Rubiaceae enfatizamos o tipo Borreria verticillata, presente em onze amostras. Tipos polínicos dominantes foram encontrados em nove das 17 amostras estudadas. A amostra referente ao município de Regeneração foi representada com 100% de grãos de pólen do tipo Eucalyptus no espectro polínico. Schinus foi relacionado como dominante no mel de Novo Oriente do Piauí (52,4%), M. caesalpiniifolia nos méis dos municípios de Pedro II (93,2%), Santa Cruz dos Milagres (65,8%), São Pedro do Piauí (81,8%), Sigefredo Pacheco (64,7%) e Teresina (65,4%), M. pudica encontrada na amostra de Domingos Mourão (74%) e Pityrocarpa moniliformis no mel de Lagoa do Sítio (96,1%). Nas demais amostras (PI9, 13, 16-19, 21 e 25) não foram encontrados tipos polínicos dominantes. Essas foram marcadas pelos tipos classificados como acessórios. Os 48 méis dos municípios Angical do Piauí, Agricolândia e Novo Santo Antônio sobressaemse destacam pela assembleia de três tipos acessórios em cada. Os tipos Combretaceae 1 (21,9%), M. caesalpiniifolia (21,3%) e Spondias (20,35%) caracterizam o mel de Novo Santo Antônio; M. caesalpiniifolia (35,2%), M. pudica (20,6%) e Mitracarpus frigidus (25,6%) foram observados no mel de Angical do Piauí; Cecropia (21%), M. caesalpiniifolia (38,6%) e Syagrus (16,2%) na amostra obtida de Agricolândia. Um total de 53,3% dos tipos polínicos identificados foram classificados somente como pólen traço, e os demais tipos não citados acima foram classificados como PIi e PIo. O mel de Curralinhos apresentou dois tipos acessórios, Aeschynomene (43,4%) e Indet. 118 (19,2%). O espectro polínico das amostras de Castelo do Piauí, Inhuma, Monsenhor Gil e Pimenteiras revelou somente um tipo acessório em cada amostra, são eles: Myrtaceae 3 (20,9%), M. caesalpiniifolia (33,8%), P. moniliformis (15,6%) e Syagrus (43,6%) respectivamente. A concentração polínica dos méis do Centro-Norte Piauiense revelou os valores mais altos de grãos de pólen/10 g de mel, com três amostras pertencentes à classe V e uma à IV. As demais foram posicionadas entre as classes I, II e III, exceto PI16, cujo censo polínico não registrou nenhum esporo de Lycopodium clavatum L., um indicativo de que pertença à categoria V. A mesorregião agrupa três formações vegetacionais, cerrado, ecótono e mata de babaçu, estando esses relacionados a duas, oito e seis amostras, respectivamente. Destaque para os méis analisados da microrregião de Campo Maior, que são provenientes dos ecótonos, e os do Médio Parnaíba, mata de babaçu. As demais microrregiões compõem uma mistura entre cerrado e ecótono (Valença do Piauí), e ecótono e mata de babaçu (Teresina). A análise de similaridade referente às amostras melíferas do Centro-Norte Piauiense (Fig. 12) revelou cinco clados (CN1-5), com similaridade inferior a 30%. Dois clados são referentes a uma amostra cada, CN4 (Domingos Mourão) e CN5 (Regeneração). CN5 foi o mais dissimilar, pois é caracterizada por uma amostra de mel monofloral (Eucalyptus). O agrupamento CN1 apresentou a menor similitude (15%), porém internamente as amostras dos municípios Curralinhos e Monsenhor Gil apresentaram similaridade de mais de 30%, compartilhando os tipos polínicos Aeschynomene, Anadenathera colubrina, Cecropia, Combretum, Coursetia, Mimosa caesalpiniifolia, Pityrocarpa moniliformis, Syagrus e Trema micrantha. 49

O clado CN2 agrupa o maior número de amostras, provenientes do cerrado, ecótono e mata de babaçu. Internamente, três amostras (PI17, PI15 e PI25) se uniram com similaridade superior a 40%, compartilhando os tipos Alternanthera, Borreria verticillata, Hyptis, Mimosa caesalpiniifolia e M. pudica. CN3 é composto por três amostras referentes aos ecótonos e uma a mata de babaçu. Esse clado agrupou as amostras com maior diversidade de tipos polínicos na mesorregião, e é caracterizado pela maioria das amostras não apresentar um tipo polínico dominante, com exceção da PI20 (Teresina), cujo tipo Mimosa caesalpiniifolia enquadrou-se nessa classe de frequência.

Figura 11. Mapa da Mesorregião Centro-Norte Piauiense e os municípios amostrados (cor cinza).

Tabela 4. Frequência dos tipos polínicos das amostras da mesorregião Centro-Norte do estado do Piauí. Classes de Frequência: PD – pólen dominante (>45%), PA – pólen acessório (16-45%), PIi – pólen isolado importante (>3-15%), PIo – pólen isolado ocasional (1-3%), + - pólen traço (<1%); MB – mata de babaçu, CE – cerrado e E – ecótono. FO – Frequência de ocorrência, MF – muito frequente, F – frequente, PF – pouco frequente, R – raro. Mesorregião Centro-Norte Piauiense

Microrregiões Campo Maior Médio Parnaíba Teresina Valença do Piauí

Tipos polínicos PI9 PI10 PI11 PI12 PI13 PI14 PI15 PI16 PI17 PI18 PI19 PI20 PI21 PI22 PI23 PI24 PI25

Concentração II III II I II II V - V III V IV I II III I II FO

Vegetação E E E E E MB MB MB MB E MB MB E E CE E CE

Amaranthaceae

Alternanthera + + PIi + + + PIi PA F

Amaranthus + R

Gomphrena + R

Anacardiaceae

Lithrea + R

Mangifera PIo R

Schinus + + + PIo PD + F

Spondias + PA PIo PF

Anacardiaceae + R

Anacardiaceae 1 + R

Anacardiaceae 2 + R

Araceae

Phylodendrum + R

Arecaceae

Mauritia + R

Syagrus PIo PA + + PIo + PA F

Asteraceae

Aspilia + + PF

Bidens + R

Eupatorium + + + PF

Gochnatia + + PF

Lepidaploa + PIi PF

Vernonia 1 + + PIi PF

Vernonia 2 + R

Asteraceae + R

Begoniaceae

Begonia + R

Bignoniaceae

Anemopaegma + R

Boraginaceae

Cordia alliodora PIo PIo PF

Tabela 4. Continuação.

Mesorregião Centro Norte Piauiense

Microrregiões Campo Maior Médio Parnaíba Teresina Valença do Piauí

Tipos polínicos PI9 PI10 PI11 PI12 PI13 PI14 PI15 PI16 PI17 PI18 PI19 PI20 PI21 PI22 PI23 PI24 PI25

Concentração II III II I II II V - V III V IV I II III I II FO

Vegetação E E E E E MB MB MB MB E MB MB E E CE E CE

Varronia + R

Cannabaceae

Celtis iguanaeus + + PF

Trema micrantha PIo PIo PIo PIi + F

Caryophylaceae

Caryophylaceae + R

Combretaceae

Combretum PIi PIo PIo PIo PIo + F

Combretaceae + PA + PIi F

Combretaceae 1 + R

Commelinaceae

Commelina + + PIi PF

Convolvulaceae

Evolvulus glomeratus + R

Jacquemontia + R

Euphorbiaceae

Chamaescyce + R

Croton 1 PIo PIo PF

Croton 2 + + PIi PF

Croton 3 PIi + + PF

Croton 5 PIo R

Croton 6 PIi R

Euphorbia phosphorea + R

Pedilanthus + R

Ricinus communis + + PF

Gentianaceae

Schultesia + R

Lamiaceae

Hyptis + PIo + PIo + + PIi PIo F

Salvia PIi R

Leguminosae

Anadenanthera colubrina PIi PIo + PF

Aeschynomene PA PIi + PF

Caesalpinia + + PIo PF

Chamaecrista amiciella + R

Chamaecrista 1 + + PF

Tabela 4. Continuação.

Mesorregião Centro-Norte Piauiense

Microrregiões Campo Maior Médio Parnaíba Teresina Valença do Piauí

Tipos polínicos PI9 PI10 PI11 PI12 PI13 PI14 PI15 PI16 PI17 PI18 PI19 PI20 PI21 PI22 PI23 PI24 PI25

Concentração II III II I II II V - V III V IV I II III I II FO

Vegetação E E E E E MB MB MB MB E MB MB E E CE E CE

Chamaecrista 2 + R

Coursetia PIi + PF

Desmanthus + R

Inga quaternata PIo R

Lonchocarpus PIi

Luetzelburgia PIo R

Machaerium + PIi + PIo F

Mimosa caesalpiniifolia PIi PA PD PD PA PA PD PIi + PD PA + PA PIi PD MF

Mimosa misera PIo PIi + + + PIi + + PIo MF

Mimosa pudica PIo PD + + + PIi PA PIi + PIo PIo PIo PIo PIi MF

Mimosa tenuiflora PIi + PIi PIi + + F

Mimosa xiquexiquensis + + + PF

Pityrocarpa moniliformis PIi + PA + PIo PIi PIo PIi PD PIi MF

Poppegia procera PIo R

Senegalia piauhiensis + R

Senna 1 + PIi PF

Senna racemosa PIo + PF

Vignia + R

Zornia PIi + PF

Leguminosae PIi R

Leguminosae 1 + R

Lithraceae

Cuphea + R

Malpighiaceae

Banisteriopsis + + + PF

Byrsonima + R

Malvaceae

Apeiba + R

Helicteris eichleri PIi PIo PF

Luehea PIo R

Melochia melissifolia + R

Melochia/Waltheria + R

Tilia + R

Melastomataceae

Clidemia PIo + + PF

Mouriri + R

Tabela 4. Continuação.

Mesorregião Centro-Norte Piauiense

Microrregiões Campo Maior Médio Parnaíba Teresina Valença do Paiuí

Tipos polínicos PI9 PI10 PI11 PI12 PI13 PI14 PI15 PI16 PI17 PI18 PI19 PI20 PI21 PI22 PI23 PI24 PI25

Concentração II III II I II II V - V III V IV I II III I II FO

Vegetação E E E E E MB MB MB MB E MB MB E E CE E CE

Tibouchina + R

Myrtaceae

Eucalyptus PD R

Eugenia + + PIo + F

Myrcia laurotteana + + PF

Myrcia 1 + + + PF

Myrcia 2 + R

Myrcia 4 + R

Psidium + R

Myrtaceae 3 PA PIo PF

Piperaceae

Peperomia + PIo PF

Piper PIi + PIo + PIo F

Phytolacaceae

Microtea PIi + PF

Poaceae

Poaceae PIo + + PIi + + + + PIo PIo MF

Polygalaceae

Polygala + R

Rhamnaceae

Ziziphus joazeiro + + + PF

Rubiaceae

Borreria densiflora + + PF

Borreria latifolia + PIi PF

Borreria verticillata + PIi + + PIi + PIi PIi + + PIo MF

Borreria 1 + + PIo PF

Coutarea hexandra + R

Diodela radula + R

Mitracarpus frigidus PIo PA PF

Mitracarpus hirtus + R

Mitracarpus salzmannianus + R

Richardia grandiflora + + + PF

Rubiaceae + R

Tabela 4. Continuação.

Mesorregião Centro-Norte Piauiense

Microrregiões Campo Maior Médio Parnaíba Teresina Valença do Piauí

Tipos polínicos PI9 PI10 PI11 PI12 PI13 PI14 PI15 PI16 PI17 PI18 PI19 PI20 PI21 PI22 PI23 PI24 PI25

Concentração II III II I II II V - V III V IV I II III I II FO

Vegetação E E E E E MB MB MB MB E MB MB E E CE E CE

Sapindaceae

Sapindaceae + R

Sapindaceae 1 + R

Scrophulariaceae

Angelonia + + PF

Simaroubaceae

Picramnia + R

Solanaceae

Capsicum + R

Solanum PIo + PF

Urticaceae

Cecropia PIi PA + + + + + + F

Urera + R

Verbenaceae

Lantana camara + R

Lippia + R

Vochysiaceae

Vochysiaceae + R

Nº de tipos não identificados 6 2 14 1 0 7 3 0 0 4 9 14 5 0 3 4 0

Figura 12. Gráfico de similaridade dos méis da mesorregião socioeconômica Centro-Norte Piauiense expressando o nº de tipos polínicos, tipos dominantes (X≥45%) e entre 10 e 45% (45% > X ≥ 10%). (Legenda: Cód. – códigos das amostras; CN1, CN2, CN3, CN4 e CN5 – clados.) 57

Mesorregião Sudoeste Piauiense (Fig. 13)

As microrregiões, Alto Médio Gurguéia, Alto Parnaíba, Bertolínia, Chapadas do Extremo Sul, Floriano e São Raimundo Nonato são suas partes constituintes. O espectro polínico revelou 136 tipos identificados, concernentes a 35 famílias e 87 gêneros (Tab. 5). E mais 68 tipos polínicos não identificados, sendo 88,2% desses classificados como pólen traço, e os demais em PIi e PIo. Os méis do Sudoeste Piauiense possuem média de 20±9 tipos polínicos por amostra. A mais diversa apresentou 40 tipos (Avelino Lopes) e a menos diversa quatro tipos (Corrente). Das 35 famílias presentes nos méis analisados, as mais diversas foram Leguminosae (35 tipos), Rubiaceae (16), Myrtaceae (14) e Euphorbiaceae (9). Quanto à frequência entre as amostras, as mais frequentes foram Leguminosae (17 amostras), Myrtaceae e Rubiaceae (12), Anacardiaceae (10), Euphorbiaceae e Lamiaceae (9), e Amaranthaceae e Combretaceae (8). Os tipos polínicos classificados como dominantes se fizeram presentes em 12 amostras. Borreria verticillata foi dominante no espectro polínico dos méis de Anísio de Abreu, Eliseu Martins e São Braz do Piauí com 64,6%, 86,6% e 59,8% respectivamente. O mel proveniente do município de São Gonçalo do Gurguéia apresenta o tipo Cecropia com 86,2% e o de Cristalândia do Piauí, o tipo Copaifera martii (71%); nos méis de Coronel José Dias e Cristino Castro, o tipo Pityrocarpa moniliformis na percentagem de 79,6% e 85,6% respectivamente. Mimosa caesalpiniifolia predomina com 99,8% no mel do município de Corrente, nas duas amostras de Itaueira com 66,4% (PI36) e 67,4% (PI37), e com 59,8% no mel de Floriano. Seis amostras apresentaram tipos polínicos acessórios. O mel de Avelino Lopes possui os tipos Croton 1 (20,5%) e P. moniliformis (16,7%); Caracol, os tipos Croton 1 (22,4%), M. caesalpiniifolia (23,8%) e M. pudica (19,8%); Floriano M. xiquexiquensis (17%); Itaueira (PI37) o tipo Myrcia 1 (19,2%); São Raimundo Nonato apresentou M. misera (16,1%) e P. moniliformis (25,6%); e Uruçuí, os tipos Chamaecrista nictitans (43,7%) e Myrcia lauroteana (21,6%). Algumas amostras apresentaram em conjunto os tipos polínicos dominantes e acessórios, como Floriano (PI35) e Itaueira (PI37). Juntos, esses tipos perfazem 76,8% no mel do município de Floriano (M. caesalpiniifolia e M. xiquexiquensis) e 86,6% no de Itaueira (M. caesalpiniifolia e Myrcia 1). Na amostra referente ao município de Curimatá não se observou tipos polínicos classificados como dominantes ou acessórios, somente 58 como pólen isolado importante, ocasional e pólen traço. Os méis do Sudoeste Piauiense foram posicionados em todas as categorias de concentração polínica. Três amostras (PI38, 40-41) apresentaram concentração absoluta inferior a 20.000 grãos de pólen/10 g de mel. Cinco amostras (PI27, 30, 33, 36, 42) entre 20.000 e 100.000 grãos de pólen/10 g de mel, cinco entre 100.000 e 500.000 grãos de pólen para cada 10 g de mel, duas entre 500.000 e 1.000.000 de grãos de pólen/10 g de mel e uma amostra mais de 1.000.000 de grãos de pólen. A amostra PI29 não obteve a concentração calculada devido à ausência do marcador exótico no censo palinológico, indicativo de pertencer à categoria V, com mais de 1.000.000 de grãos de pólen/10 g de mel. As amostras de mel da mesorregião foram provenientes da caatinga, cerrado e ecótono, sendo os méis das microrregiões de Bertolínia e Chapadas do Extremo Sul relacionadas aos ecótonos, e a microrregião de Alto Parnaíba ao cerrado. Alto Médio Gurguéia e Floriano formam mistos entre cerrado e ecótono, e São Raimundo Nonato entre caatinga e ecótono. A análise de similaridade dos méis do Sudoeste Piauiense (Fig. 14) gerou seis clados (SO1-6), caracterizados por amostras provenientes da caatinga, cerrado e ecótono, com predominância deste. Dentre os clados, SO2 e SO5 são constituídos por uma única amostra cada. SO1 reúne amostras dos municípios de Cristalândia do Piauí e Eliseu Martins, com similaridade baixa (14%), e compartilhamento de somente três tipos polínicos, Mimosa misera, M. tenuiflora e Poaceae. O clado SO3 agrupa o maior número de amostras, sete, que compõem uma mistura entre méis da caatinga e ecótono, sendo quatro referentes ao ecótono e três à caatinga. Duas amostras apresentaram similaridade superior a 40% nesse clado, referentes aos municípios de Caracol e São Braz do Piauí, próximos geograficamente, porém de fitofisionomias diferentes.

Figura 13. Mapa da Mesorregião Sudoeste Piauiense e os municípios amostrados (cor cinza).

Tabela 5. Frequência dos tipos polínicos das amostras da mesorregião Sudoeste do estado do Piauí. Classes de Frequência: PD – pólen dominante (>45%), PA – pólen acessório (16-45%), PIi – pólen isolado importante (>3-15%), PIo – pólen isolado ocasional (1-3%), + - pólen traço (<1%); CA – caatinga, CE – cerrado e E – ecótono. FO – Frequência de ocorrência, MF – muito frequente, F – frequente, PF – pouco frequente, R – raro. Mesorregião Sudoeste Piauiense

A. M. Alto Microrregiões Bertolínia Chapadas do Extremo Sul Floriano São Raimundo Nonato Gurguéia Parnaíba Tipos polínicos PI26 PI27 PI28 PI29 PI30 PI31 PI32 PI33 PI34 PI35 PI36 PI37 PI38 PI39 PI40 PI41 PI42 Concentração III II IV - II V IV II III III II III I III I I II FO

Vegetação E CE CE E E E E E E CE E E E E CA CA CA

Amaranthaceae

Alternanthera + + + + + PIo PIo PIi F

Amaranthus + + PF

Amaranthaceae + R

Anacardiaceae

Schinus + PIo + + PIo + PIi + F

Spondias + PIi + PF

Anacardiaceae PIo + PF

Arecaceae

Astrocaryum + R

Chamaedorea + R

Mauritia + + PF

Syagrus + + + + PF

Asteraceae

Aspilia + + PF

Emilia PIo R

Lepidaploa + R

Mikania + + PF

Vernonia 1 + + PIo PIo F

Asteraceae + R

Bignoniaceae

Tabebuia + R

Boraginaceae

Tournefortia + R

Varronia + R

Boraginaceae + R

Cannabaceae

Trema micrantha + R

Caryocaraceae

Caryocar coriaceum Wittm. PIo R

Tabela 5. Continuação.

Mesorregião Sudoeste Piauiense

A.M. Alto Microrregiões Bertolínia Chapadas do Extremo Sul Floriano São Raimundo Nonato Gurguéia Parnaíba Tipos polínicos PI26 PI27 PI28 PI29 PI30 PI31 PI32 PI33 PI34 PI35 PI36 PI37 PI38 PI39 PI40 PI41 PI42 Concentração III II IV - II V IV II III III II III I III I I II FO

Vegetação E CE CE E E E E E E CE E E E E CA CA CA

Combretaceae

Combretum + + + + PIi + + + F

Combretaceae + + PF

Commelinaceae

Commelina erecta L. PIo + PIo + F

Elaeocarpaceae

Elaeocarpaceae PIo R

Euphorbiaceae

Chamaescyce + R

Croton 1 + PA PA + + F

Croton 2 PIi + PF

Croton 3 + PIo + PF

Croton 4 PIo R

Croton 5 PIo PIi PF

Euphorbia PIo + PF

Ricinus communis + R

Sapium PIi + PF

Gentianaceae

Schultesia + + PIo PIi + F

Lamiaceae

Hyptis + PIo + PIo PIo + PIo PIo + F

Salvia + R

Lauraceae

Ocotea cernua + R

Leguminosae

Acacia angustissima + R

Anadenanthera colubrina + + + PF

Aeschynomene PIo + PF

Bauhinia + R

Centrosema + R

Chamaecrista nictitans PA R

Chamaecrista 1 + R

Copaifera martii PIi PD + PF

Coursetia PIo R

Galactia remansoana PIi + PF

Tabela 5. Continuação.

Mesorregião Sudoeste Piauiense

A.M. Alto Microrregiões Bertolínia Chapadas do Extremo Sul Floriano São Raimundo Nonato Gurguéia Parnaíba Tipos polínicos PI26 PI27 PI28 PI29 PI30 PI31 PI32 PI33 PI34 PI35 PI36 PI37 PI38 PI39 PI40 PI41 PI42 Concentração III II IV - II V IV II III III II III I III I I II FO

Vegetação E CE CE E E E E E E CE E E E E CA CA CA

Hymenaea PIo R

Inga quaternata + R

Inga + R

Lonchocarpus 1 PIo R

Machaerium PIo PIo PIi + PIo F

Mimosa caesalpiniifolia PIo PD PIo + PD PD PD PIi PA + PIi PIi MF

Mimosa lepidophora PIo R

Mimosa misera + PIo PIi + PIo + PIo PIo PIi PIo PA MF

Mimosa pudica PIo PIo + + + PIi + PIo PA + MF

Mimosa serrulata + R

Mimosa tenuiflora + PIo + + PIo PIi PIo PIo + PIo PIi PIo + MF

Mimosa ursina + + PF

Mimosa xiquexiquensis + PA PIo PIi F

Piptadenia stipulaceae + R

Pityrocarpa moniliformis PD PA PIi PIi PIo PIi PIo PIo + PD + PA MF

Prosopis juliflora + R

Senegalia piauhiensis + PIo + + F

Senna racemosa PIo R

Senna undulata + R

Senna 1 + PIi + PF

Senna 2 + R

Stylosanthes + R

Vignia + R

Zornia + R

Papilionoideae PIo R

Lithraceae

Cuphea + + PF

Malpighiaceae

Banisteriopsis + + PF

Byrsonima + R

Malpighia emarginata + R

Malvaceae

Helicteris eichleri + + PF

Heliocarpus + R

Herissantia tiubae PIi R

Tabela 5. Continuação.

Mesorregião Sudoeste Piauiense

A.M. Alto Microrregiões Bertolínia Chapadas do Extremo Sul Floriano São Raimundo Nonato Gurguéia Parnaíba Tipos polínicos PI26 PI27 PI28 PI29 PI30 PI31 PI32 PI33 PI34 PI35 PI36 PI37 PI38 PI39 PI40 PI41 PI42 Concentração III II IV - II V IV II III III II III I III I I II FO

Vegetação E CE CE E E E E E E CE E E E E CA CA CA

Luehea + R

Melochia/Waltheria + R

Melastomataceae

Clidemia PIi PIi + PF

Miconia + R

Tibouchina + R

Myrtaceae

Aulomyrcia PIi R

Eugenia PIo PIi PIi PIo + PIo F

Marlierea PIo R

Myrcia laurotteana PA + PF

Myrcia multiflora + R

Myrcia 1 + PIi PIi PD + PA + PIi F

Myrcia 2 + R

Myrcia 3 PIi PIo PF

Myrcia 4 + PIo PF

Psidium PIi + PIo PF

Myrtaceae + R

Myrtaceae 1 PIi + PF

Myrtaceae 2 + PIi PF

Myrtaceae 3 + PIo PIo + + + F

Piperaceae

Piper + + PF

Phytolacaceae

Microtea + + + PIo + F

Poaceae

Poaceae + + + PIo + + PIo + + F

Polygalaceae

Polygala + + PF

Rhamnaceae

Ziziphus joazeiro + PIi + + + F

Rubiaceae

Borreria densiflora + PIo PF

Borreria latifolia + + PF

Borreria verticillata + PD PIo + + PD + + PD + MF

Tabela 5. Continuação.

Mesorregião Sudoeste Piauiense

A.M. Alto Microrregiões Bertolínia Chapadas do Extremo Sul Floriano São Raimundo Nonato Gurguéia Parnaíba Tipos polínicos PI26 PI27 PI28 PI29 PI30 PI31 PI32 PI33 PI34 PI35 PI36 PI37 PI38 PI39 PI40 PI41 PI42 Concentração III II IV - II V IV II III III II III I III I I II FO

Vegetação E CE CE E E E E E E CE E E E E CA CA CA

Borreria 1 PIi R

Borreria 2 PIi R

Chomelia + R

Diodela radula + R

Mitracarpus baturitensis + R

Mitracarpus frigidus + R

Mitracarpus hirtus + R

Mitracarpus longicalyx + R

Mitracarpus salzmannianus + + + PF

Mitracarpus steyermark + R

Rubiaceae + R

Rubiaceae 1 + R

Rutaceae

Citrus + R

Sapindaceae

Allophylus PIo R

Paullinia PIo R

Serjania 1 + + PF

Serjania 2 + R

Sapindaceae + R

Sapotaceae

Pouteria + + PF

Scrophulariaceae

Angelonia PIo R

Solanaceae

Capsicum + R

Cestrum PIo PIo PF

Solanum PIo + PF

Solanaceae + + + PF

Turneraceae

Turnera PIo R

Urticaceae

Cecropia PIo PD PIo + + + PIi + F

Verbenaceae

Lippia + R

Nº de tipos não identificados 3 3 4 1 11 0 4 13 7 3 3 3 5 3 3 3 7

Figura 14. Gráfico de similaridade dos méis da mesorregião socioeconômica Sudoeste Piauiense expressando o nº de tipos polínicos, tipos dominantes (X ≥ 45%) e entre 10 e 45% (45% > X ≥ 10%). (Legenda: Cód. – códigos das amostras; SOI, SO2, SO3, SO4, SO5 e SO6 – clados.) 66

Mesorregião Sudeste Piauiense (Fig. 15)

Está constituída por três microrregiões, Alto Médio Canindé, Picos e Pio IX. As análises apontaram 107 tipos polínicos identificados (Tab. 6), distribuídos em 31 famílias e 73 gêneros, e mais 54 não identificados. Desses, 48 estão classificados em pólen traço, cinco em pólen isolado ocasional e um em pólen dominante (I77). Foi encontrada uma média de 20±8 tipos polínicos identificados para os méis provenientes do Sudeste Piauiense. PI45 (Simplício Mendes) foi considerada a amostra mais diversa, com 35 tipos polínicos, e PI47 (Socorro do Piauí) a amostra com menor diversidade, por apresentar apenas seis tipos polínicos. Quatro foram as famílias apontadas como mais ricas, Leguminosae (31 tipos), Rubiaceae (11), Euphorbiaceae e Myrtaceae (7 tipos cada). A frequência de ocorrência entre as amostras revelou as famílias Leguminosae e Rubiaceae como mais frequentes, estando presentes em todas as amostras. Amaranthaceae foi contabilizada em dez amostras, Combretaceae em nove e Lamiaceae em sete de treze amostras analisadas no total. Os tipos polínicos que ocorreram com maior frequência entre as amostras estão relacionados à família Leguminosae, com M. caesalpiniifolia ocorrendo em todas, Pityrocarpa moniliformis em 12, M. misera e M. tenuiflora em dez cada e M. pudica em oito amostras. O tipo Combretum se fez presente em nove amostras de mel, e B. verticillata e Alternanthera em sete cada um. De acordo com as classes de Louveaux et al. (1978) quatro tipos polínicos foram classificados como dominantes. Na amostra oriunda do município de Itainópolis foi dominante o tipo Combretum (45,6%), de Picos o tipo P. moniliformis (73,1%), de Santa Rosa do Piauí o tipo I77 (62,6%), e de João Costa, Monsenhor Hipólito e Socorro do Piauí (PI52) com 94,4%, 77,8% e 72,4% de frequência, respectivamente, notou-se o tipo M. caesalpiniifolia. Em sete das treze amostras analisadas não se identificou tipos polínicos dominantes, sendo os acessórios responsáveis pela maior contribuição polínica. O tipo P. moniliformis foi registrado em quatro amostras, referentes aos municípios Dom Expedito Lopes (38,2%), Simplício Mendes (27, 2%) e Socorro do Piauí (PI46-35,6% e PI47- 23,6%). M. caesalpiniifolia foi o segundo tipo polínico mais frequente, presente nos méis de Alagoinha do Piauí (38,2%), Dom Expedito Lopes (35,1%) e Pio IX (37,3%). B. verticillata participou com 32% do espectro polínico na amostra relativa ao município de Oeiras e com 22,7% na de Pio IX. Os demais tipos polínicos considerados acessórios se 67 fizeram presente apenas em uma amostra cada. São eles os tipos: Borreria 1 (19,2%) no mel de Geminiano, Combretaceae 1 (29%) de Itainópolis, Myrcia 1 (42,2%) na amostra PI46, proveniente de Socorro do Piauí, M. misera (15,6%) na de Alagoinha do Piauí e M. pudica (36,4%) na de Geminiano. Duas amostras apresentaram em conjunto os tipos polínicos dominantes e acessórios, PI47 (Socorro do PI) e PI43 (Itainópolis). Juntos, os tipos M. caesalpiniifolia e P. moniliformis totalizam 96%, e Combretaceae 1 e Combretum 74,6% do espectro polínico. Outras assembléias se formaram com tipos acessórios. Na amostra de Geminiano os tipos Borreria 1 e M. pudica preenchem 55,6% do total de grãos de pólen contabilizados, na de Dom Expedito Lopes os tipos M. caesalpiniifolia e P. moniliformis somam 73,3%; na de Socorro do PI (PI47) os tipos Myrcia 1 e P. moniliformis inteiram 77,8% da amostra. No mel do município de Pio IX, 60% dos grãos de pólen são compostos pelos tipos B. verticillata e M. caesalpiniifolia, já o de Alagoinha do PI 53,8% por M. caesalpiniifolia e M. misera. Os méis do Sudeste Piauiense apresentam concentração polínica variando entre 6.787 e 245.760 grãos de pólen/10g de mel, sendo classificadas nas categorias I a III (Tab. 6). A amostra do município de Dom Expedito Lopes obteve a maior concentração, e de Socorro do Piauí (PI47) a menor. Somente duas amostras estão classificadas na categoria I, a proveniente de Simplício Mendes e PI47. Das treze amostras analisadas da mesorregião, a maioria foi de amostras da caatinga (oito amostras), seguido do ecótono (quatro amostras) e uma oriunda do cerrado, do município de Santa Rosa do Piauí. A análise de agrupamento dos méis do Sudeste Piauiense (Fig. 16) apresentou quatro clados (SE1-4). A similaridade entre as amostras foi baixa, sendo a formação dos clados citados com similaridade inferior a 30%. Mesmo pequenos clados internos aos principais não atigiram similaridade próxima dos 40%. O clado SE1 apresenta como integrantes méis referentes aos municípios de Simplício Mendes, Picos e Santa Rosa do Piauí, com maior semelhança entre os últimos. Essa se deu pelo compartilhamento de Aeschynomene, Anadenanthera colubrina, Combretum, Eugenia, Mimosa caesalpiniifolia, M. misera, M. tenuiflora, Pityrocarpa moniliformis e Schinus. SE2 abriga o maior número de amostras, seis no total, divididas entre ecótono e caatinga. Mais similares se mostraram as amostras referentes aos municípios de Dom Expedito Lopes e Geminiano, compartilhando os tipos polínicos Alternanthera, Borreria 68 densiflora, Combretum, Hyptis, Machaerium, Mimosa caesalpiniifolia, M. lepidophora, M. misera, M. pudica, M. tenuiflora, Pityrocarpa moniliformis e Poaceae. SE3 é composto por três amostras, sendo duas provenientes do mesmo município, PI46 e PI47 (Socorro do Piauí), as mais similares entre si. Já SE4 é composto por uma única amostra, referente ao município de Itainópolis. Ambos os clados pertencem à vegetação do tipo caatinga.

Figura 15. Mapa da Mesorregião Sudeste Piauiense e os municípios amostrados (cor cinza).

Tabela 6. Frequência dos tipos polínicos das amostras da mesorregião Sudeste do estado do Piauí. Classes de Frequência: PD – pólen dominante (>45%), PA – pólen acessório (16-45%), PIi – pólen isolado importante (>3-15%), PIo – pólen isolado ocasional (1-3%), + - pólen traço (<1%); CA – caatinga, CE – cerrado e E – ecótono. FO – Frequência de ocorrência, MF – muito frequente, F – frequente, PF – pouco frequente, R – raro. Mesorregião Sudeste Piauiense

Microrregiões Alto Médio Canindé Picos Pio IX

Tipos polínicos PI43 PI44 PI45 PI46 PI47 PI48 PI49 PI50 PI51 PI52 PI53 PI54 PI55 Concentração II II I II I III II III II II III II II FO

Vegetação CA CA CA CA CA E CA E CA CE CA E E

Acanthaceae

Justicia + R

Amaranthaceae

Alternanthera + + PIo + + PIi PIi MF

Amaranthus + + + F

Froelichia + R

Gomphrena + R

Anacardiaceae

Lithrea + R

Schinus + + + PIi F

Spondias + R

Tapirira PIo R

Annonaceae

Rollinia + R

Arecaceae

Arecaceae + R

Syagrus + R

Asteraceae

Aspilia + R

Eremanthus PIo + PF

Lepidaploa + PIo PIi PIo + F

Vernonanthura PIo R

Asteraceae PIo R

Asteraceae 1 + R

Bignoniaceae

Arrabidaea + R

Tabela 6. Continuação.

Mesorregião Sudeste Piauiense

Microrregiões Alto Médio Canindé Picos Pio IX

Tipos polínicos PI43 PI44 PI45 PI46 PI47 PI48 PI49 PI50 PI51 PI52 PI53 PI54 PI55 Concentração II II I II I III II III II II III II II FO Vegetação CA CA CA CA CA E CA E CA CE CA E E

Cannabaceae

Celtis iguanaeus + R

Combretaceae

Combretum PD + + + + + PIo PIi PIo MF

Combretaceae 1 PA + + F

Combretaceae 2 PIo R

Commelinaceae

Commelina erecta L. + + PF

Convolvulaceae

Evolvulus glomeratus + + PF

Jacquemontia + + PF

Euphorbiaceae

Croton 1 PIo PIo PF

Croton 2 PIi + PF

Croton 3 PIi + + + + F

Croton 4 PIi + PF

Croton 5 PIi R

Euphorbia 1 + R

Sapium + R

Gentianaceae

Schultesia + R

Lamiaceae

Hyptis + + PIi PIo + + F

Raphiodon + R

Salvia + R

Leguminosae

Anadenanthera colubrina + + + + PIo F

Aeschynomene PIo + PF

Caesalpinia + + + F

Chamaecrista nictitans + R

Chamaecrista 1 + PIi PF

Tabela 6. Continuação.

Mesorregião Sudeste Piauiense

Microrregiões Alto Médio Canindé Picos Pio IX

Tipos polínicos PI43 PI44 PI45 PI46 PI47 PI48 PI49 PI50 PI51 PI52 PI53 PI54 PI55 Concentração II II I II I III II III II II III II II FO Vegetação CA CA CA CA CA E CA E CA CE CA E E

Copaifera langsdorfi + R

Copaifera martii PIo PIo PF

Dalbergia brownei + R

Desmanthus + R

Galactia remansoana + R

Hymenaea + R

Lonchocarpus 1 + R

Lonchocarpus 2 + R

Machaerium PIo + + PIo F

Mimosa caesalpiniifolia PIi PD PIo PIi PD PA PIi PIi PIo + PA PD PA MF Mimosa lepidophora PIo + + + + F

Mimosa misera + + PIo PIo PIi + + PA PIo PIo MF

Mimosa pudica + PIo PIi PA + + PIi PIi MF

Mimosa tenuiflora PIo + PIo PIi PA PIi PIi PIi + PIo MF

Mimosa ursina + R

Mimosa xiquexiquensis + + PIo F

Parapiptadenia zenthneri + R

Piptadenia stipulaceae + + + F

Pithecelobium rufescens + R

Pityrocarpa moniliformis PIi + PA PA PA PA + PIo PD + PIi PIi MF

Prosopis juliflora + R

Senegalia piauhiensis + R

Senna rizini + R

Senna 1 + + + F

Zornia + R

Leguminosae + R

Malpighiaceae

Banisteriopsis + R

Janusia + R

Malvaceae

Herissantia tiubae PIi + + F

Sida PIo R

Melastomataceae

Clidemia PIi R

Tabela 6. Continuação

Mesorregião Sudeste Piauiense

Microrregiões Alto Médio Canindé Picos Pio IX

Tipos polínicos PI43 PI44 PI45 PI46 PI47 PI48 PI49 PI50 PI51 PI52 PI53 PI54 PI55 Concentração II II I II I III II III II II III II II FO Vegetação CA CA CA CA CA E CA E CA CE CA E E

Tibouchina + R

Myrtaceae

Aulomyrcia + + PF

Eugenia + + + + + F

Campomanesia PIi R

Myrcia fosteri + PIo PF

Myrcia 1 PA + + F

Myrcia 2 PIi R

Myrcia 4 + R

Myrcia 5 + R

Myrtaceae + R

Myrtaceae 3 + R

Nyctaginaceae

Boerhavia + R

Piperaceae

Piper + + + F

Phytolacaceae

Microtea PIo + + PIo F

Poaceae

Poaceae + + + + + + F

Rhamnaceae

Ziziphus joazeiro + + + F

Rubiaceae

Borreria densiflora + + PF

Borreria verticillata + + PIi PA PIo PIo PA MF

Borreria 1 PIo PA + + PIo F

Borreria 2 + R

Diodela radula + R

Mitracarpus salzmannianus + R

Tabela 6. Continuação.

Mesorregião Sudeste Piauiense

Microrregiões Alto Médio Canindé Picos Pio IX

Tipos polínicos PI43 PI44 PI45 PI46 PI47 PI48 PI49 PI50 PI51 PI52 PI53 PI54 PI55 Concentração II II I II I III II III II II III II II FO Vegetação CA CA CA CA CA E CA E CA CE CA E E

Mitracarpus frigidus PIi PIo PF

Mitracarpus salzmannianus + + PIo PIi F

Mitracarpus steyermark + R

Richardia grandiflora + PIo + F

Rubiaceae + R

Sapindaceae

Serjania 1 PIi R

Scrophulariaceae

Angelonia + R

Solanaceae

Cestrum + R

Solanum + + + PIo F

Turneraceae

Turnera + R

Urticaceae

Cecropia PIo R

Verbenaceae

Lippia + R

Indeterminado 77 PD R

Nº de tipos não identificados 3 0 7 1 3 5 2 1 5 13 3 4 6

Figura 16. Gráfico de similaridade dos méis da mesorregião socioeconômica Sudeste Piauiense expressando o nº de tipos polínicos, tipos dominantes (X ≥ 45%) e entre 10 e 45% (45% > X ≥ 10%). (Legenda: Cód. – códigos das amostras; SE1, SE2, SE3 e SE4 – clados.) 76

DISCUSSÃO

Após análise de 55 amostras de mel do estado do Piauí, encontrou-se em seu espectro polínico uma grande diversidade de tipos polínicos, num total de 371, dos quais, 214 foram identificados e 157 sem afinidade botânica estabelecida. Esse amplo espectro polínico que representa as plantas visitadas é característico do comportamento da Apis mellifera L., 1758, e acima de tudo, reflete seu comportamento generalista (Aguiar et al., 2002), bem como as peculiaridades do ambiente onde forrageia. O estado do Piauí apresenta diversidade de tipos vegetacionais distribuídos por sua extensão territorial, e possui mais de 50% do seu território imerso na região semiárida, conhecida por proporcionar a produção de méis extremamente ricos em número de tipos polínicos, devido à sua flora diversificada (Santos et al., 2005; Borges et al., 2006). A média de 19±10 tipos polínicos por amostra dos méis do Piauí está próxima de outros estudos realizados no semiárido (Oliveira, 2009; Oliveira et al., 2010; Silva, 2012), reforçando a diversidade da referida região. Apesar de o número de tipos polínicos não identificados ser alto, estes estão em baixa representatividade e presentes em uma única amostra cada tipo. Esses tipos polínicos representam valor insignificante quanto à produção do mel, porém, a depender da frequência podem ser importantes para a identificação geográfica dos produtos apícolas, em especial o mel (Vorwohl, 1994). Ainda assim é comum encontrar muitos tipos polínicos impossíveis de se identificar no espectro melífero, pois a determinação botânica é uma das etapas consideradas de dificuldade nesse processo, principalmente pela escasses de trabalhos palinológicos e melissopalinológicos para o Nordeste brasileiro (Ramalho & Kleinert-Giovannini, 1986; Santos Jr. & Santos, 2003). As análises palinológicas dos produtos apícolas como pólen, própolis ou mel permitem conhecer, de um modo geral, as muitas espécies que compõem o extrato vegetal de determinada região (Molan, 1998). Podemos observar no espectro polínico dos méis do Piauí uma dominância quanto à frequência relativa das famílias botânicas nas amostras analisadas. Leguminosae foi frequente em 98,2% dos méis analisados. Isso porque a amostra PI16 obteve no censo palinológico 100% de representação do tipo Eucalyptus. Mas ao analisar o restante da lâmina, observou-se a presença, mesmo rara, de alguns grãos de pólen de leguminosa. Dessa forma, as leguminosas se fariam presente em 100% das amostras. Relatos sobre a grande representatividade e diversidade das leguminosas para o 77 semiárido são comuns. Queiroz et al. (2006) afirmam que as leguminosas compõem 46% das espécies do semiárido; estudos sobre plantas visitadas por Apis mellifera para a região semiárida também ressaltam a importância e representatividade das leguminosas (Aguiar et al., 2002; Carvalho & Marchini, 1999), bem como aqueles que observaram sua representatividade em análises palinológicas de produtos apícolas no Brasil (Aires & Freitas, 2001; Santos Jr. & Santos, 2003; Silva, 2006; Lima, 2007; Sodré et al., 2007; Novais et al., 2009, 2010; Oliveira et al., 2010; Silva, 2012) e em outros países como Argentina, Oman e Portugal (Forcone et al.; 2005; Maia et al., 2005; Sajwani et al., 2007). Essa característica também é observada quando tomados os tipos de vegetação separadamente. Na caatinga as leguminosas são as mais diversas, compondo quase 20% das espécies conhecidas, e no cerrado a segunda com maior número de espécies (152 spp.), que correspondem a pouco mais de 8% da vegetação (Queiroz et al., 2006). As informações sobre os ecótonos do estado do Piauí são escassas, mas Castro et al. (2009) e Farias & Castro (2004) relataram as leguminosas também como as mais diversas dentre as demais famílias. Apesar de as asteráceas serem o componente mais diverso dos cerrados (Queiroz et al., 2006), os cerrados do Piauí não apresentam a família como mais diversa (Souza com. pess.), sendo essa característica também observada nos méis estudados, com a ausência dos tipos polínicos relacionados a essa família para esse tipo de vegetação. A mata de babaçu é caracterizada pela presença de indivíduos do gênero Orbignya Mart. ex Endl., mas outras palmeiras são também encontradas em conjunto, como carnaúba (Copernicia prunifera (Miller) H.E. Moore), tucum (Bactris setosa Mart.), buriti ( gêneros Astrocarium, Mauritia, Mauritiella e Trithrinax), macaúba (Acrocomia aculeta Lood. ex Mart. e Acrocomia intumescens Drude) e pati (Syagrus botryophora Mart.) (Castro, 2007). Apesar de as palmeiras serem mais conhecidas por seu potencial polinífero, já foi relatada a importância de espécies de Arecaceae na composição de méis (Aires & Freitas, 2001; Freitas & Silva, 2006). No entanto, Castro (2007) informa que é comum nas áreas onde a mata de babaçu foi descaracterizada a substituição de palmeiras por capoeiras. Araújo & Morato (2007) e Rocha et al. (2009) ao analisarem a composição de matas de capoeira encontraram as leguminosas como as mais diversas, justificando assim o grande número de tipos polínicos dessa família nos méis provenientes da mata de babaçu. A vegetação do Litoral foi representada por somente uma amostra, obtida no município de Buriti dos Lopes. Sua vegetação é descrita por Castro (2007) como sendo um mosaico, formada pela tensão ecológica entre caatinga, cerrados e sistemas marinhos, com 78 alta biodiversidade, raridade de espécies e endemismos. Especificaente o município de Buriti dos Lopes, segundo o mesmo autor, é composto por vários tipos de vegetação, como campo cerrado, caatinga arbustiva, floresta secundária mista e parque. Essas características proporcionam À Vegetação do Litoral a possibilidade de abrigar um número considerável de espécies das leguminosas, mesmo que em menor número quando comparadas às outras fisionomias vegetais do estado, como observado no espectro polínico do presente estudo. Em estudo para as restingas do estado do Piauí, Santos-Filho (2009) também observou a família Leguminosae como a mais diversa, reforçando nossos resultados. As outras famílias consideradas mais diversas (Asteraceae, Euphorbiaceae, Malvaceae, Myrtaceae e Rubiaceae) se alternaram quanto ao maior número de tipos polínicos por amostra/vegetação, estando também dentre as mais representativas quando observados os estudos de levantamento florístico e sobre flora apícola do estado do Piauí (Farias & Castro, 2004; Queiroz et al., 2006; Castro et al., 2009; Souza et al., no prelo).

Tipificação polínica

Um dos fatores considerados importantes para se identificar plantas apícolas, é verificar a ocorrência, abundância e frequência das plantas, ou seja, se possuem períodos de floração menos espaçados (Freitas & Silva, 2006). Quando observada a família Leguminosae no semiárido, esta se constitui com maior número de espécies e distribuída por toda a região, especialmente na caatinga (Queiroz et al., 2006; Queiroz, 2009), sendo citada por vários autores como detentora de várias espécies apícolas (Pereira et al., 2004; Benevides & Carvalho, 2009; Rodarte et al., 2008; Maia-Silva et al., 2012). Dentre os tipos polínicos relacionados às leguminosas, no presente estudo, destacaram-se principalmente os representantes do gênero Mimosa. Oliveira (2009) realizou vasta discussão sobre a importância dos tipos polínicos das mimosas para os méis da Bahia, e para evitar repetições, apenas alguns tipos serão abordados no presente estudo, aqueles considerados muito frequentes para os méis piauienses. O tipo Mimosa caesalpiniifolia foi considerado como muito frequente e pólen dominante em 17 amostras analisadas. Esse tipo polínico, de acordo com Lima et al. (2008), abriga as espécies M. acutistipula var. acutistipula (Mart.) Benth., M. arenosa var. arenosa (Willd.) Poir., M. bimucronata var. bimucronata (DC.) Kuntze, M. caesalpiniifolia Benth., M. exalbescens Barneby, M. hexandra Micheli, M. irrigua 79

Barneby, M. mensicola Barneby, M. ophtalmocentra Mart. ex Benth., M. paraibana Barneby e M. pseudosepiaria Harms. Dentre essas, para a flora apícola do Piauí (Souza et al., no prelo), somente a espécie M. caesalpiniifolia foi inventariada, e de acordo com Queiroz (2009), somente a espécie M. acutistipula possui ocorrência com ampla distribuição para o Estado. Assim, de maneira a evitar a introdução de erros na identificação da espécie quanto à contribuição nos méis do Piauí, decidiu-se por utilizar o tipo proposto por Lima et al. (2008). Em outros estudos com méis do Nordeste (Barth, 1989; Aires & Freitas, 2001; Sodré et al., 2007; Oliveira, 2009) observou-se M. caesalpiniifolia como um tipo polínico importante na constituição dos méis, sendo encontrado em todas as classes de Louveaux et al. (1978) e indicado por Freitas e Silva (2006) como fornecedora de pólen e néctar. No presente estudo, o mesmo foi comprovado, com o tipo sendo considerado o mais representativo nos méis analisados, estando classificado como PD em 17 amostras e como PA em 10; também foi considerado o tipo mais frequente nos méis piauienses. O tipo Mimosa misera agrupa, além de M. misera Benth., as espécies M. campicola var. campicola Harms, M. cordistipula Benth., M. pigra L., M: quadrivalvis L. var. leptocarpa (DC.) Barneby, M. subenervis Benth. e M. ulbrichiana Harms (Lima et al., 2008), sendo muito frequente nas amostras analisadas e encontrado nas classes de pólen acessório (PI42 e PI53) e pólen isolado ou pólen traço. Lima (2007) ao avaliar o potencial apícola da espécie Mimosa misera Benth. concluiu que a mesma é polinífera e participa do mel agregando valor protéico. Isso se dá provavelmente por que os grãos de pólen das espécies poliníferas entomófilas apresentam alto valor nutritivo (Stawiarz, 2009), e são escolhidos pelas abelhas para compor a dieta da colmeia. O mesmo fato foi observado em estudo relativo aos méis da Bahia, no qual Oliveira (2009) encontrou o tipo em baixa frequência nos espectros, porém frequente entre as amostras analisadas. O tipo Mimosa pudica reúne as espécies M. debilis var. debilis Humb. & Bonpl., M. modesta Mart., M. pudica L., M. sensitiva var. sensitiva L. e M. velloziana Mart., todas com tétrades muito pequenas a pequenas, e de difícil diferenciação (Lima et al., 2008). Podendo ser facilmente confundido com o tipo relacionado à espécie M. scabrella Benth., foi citado para méis do Nordeste com esse nome por Barth, (1989, 1970, 2004), Aires & Freitas (2001) e Sodré et al. (2007). Isso demonstra a importância e a necessidade de se produzir estudos como o realizado por Lima (2007) e Lima et al. (2008), bem como observar a distribuição das espécies ocorrentes nas diferentes regiões. Além disso, sua constante presença nos méis do Nordeste (Barth, 1971, Santos Jr. & Santos, 2003; Sodré et 80 al., 2008; Silva, 2007; Nascimento, 2011) e também nos méis de abelhas nativas (Carvalho et al., 2001; Moreti et al., 2000) confirmam a importância dessas espéceis para apicultura nordestina. O tipo Mimosa tenuiflora, segundo Lima et al. (2008), é composto pelas espécies M. adenophylla Taub. var. armandiana (Rizzini) Barneby, M. adenophylla Taub. var. mitis Barneby, M. filipes Mart., M. gemmulata Barneby, M. invisa Mart. ex Colla, M. lewisii Barneby, M. setosa Benth. var. paludosa (Benth.) Barneby, M. somnians var. somnians Humb. & Bonpl. ex Willd., M. tenuiflora (Willd.) Poir., e M. verrucosa Benth. Queiroz (2009) cita a ocorrência com ampla distribuição para o estado do Piauí principalmente das espécies M. tenuiflora e M. verrucosa, corroborando a frequência do tipo nos méis desse Estado. A maneira como está disposta no ambiente, a espécie M. tenuiflora, formando moitas homogêneas e adensadas (Queiroz, 2009), confirma sua importância como planta melífera. Sua ocorrência em méis do semiárido é comum, e em alta frequência (Almeida et al., 2005; Oliveira et al., 2010; Silva, 2012). Relacionado à espécie Pityrocarpa moniliformis (Benth.) Luckow & R.W.Jobson (= Piptadenia moniliformis Benth.), o tipo P. moniliformis está presente em 74% das amostras analisadas. Considerada como fornecedora de néctar e pólen (Santos et al., 2005), tem sido apontada, quando em dominância, como o tipo polínico que caracteriza os méis do estado do Piauí por alguns autores (Barth, 1989, 2004; Sodré et al., 2007, 2008). Porém, o tipo só foi considerado dominante em 11% dos espectros polínicos avaliados, e em outros 13% como acessório. Méis de outros Estados do Nordeste também apresentaram o tipo com contribuição em mais de 45% do espectro polínico analisado, como Bahia, Ceará, Maranhão e Paraíba (Barth, 1989; Silva, 2006). Sua frequência acentuada está intimamente relacionada às suas características como planta apícola. Encontra-se amplamente distribuída por todo o estado do Piauí (Queiroz, 2009), possui inflorescências numerosas, com mais de 200 flores por unidade e picos de floração de fevereiro a março (Ferreira, 2009), sendo importante constituinte dos méis desse Estado. O tipo Borreria verticillata foi encontrado como dominante em três amostras da mesorregião Sudoeste Piauiense, acessório em duas do Sudeste Piauiense, e considerado muito frequente nos méis do Piauí. Tem sido relatado em alguns estudos com méis do Nordeste (Moreti et al., 2000; Oliveira, 2009; Silva, 2012) e é considerado por Santos et al. (2005) como fornecedora principalmente de néctar, característica também observada por Santos et al. (2006) em estudo sobre a flora melífera de Petrolina – PE. Nativa do Brasil, a espécie Borreria verticillata (L.) G.Mey. ocorre em todos os Estados do Nordeste (exceção 81 de Sergipe) e nos mais variados tipos de vegetação como caatinga (s.s), carrasco, cerrado (l.s) e outros (Cabral & Salas, 2012). Outro tipo polínico que merece comentários é Combretum, encontrado como dominante no mel de Itainópolis e considerado frequente nas amostras analisadas. O gênero apresenta distribuição em oito dos nove Estados nordestinos, principalmente na caatinga e cerrado (Marquete, 2012). Santos et al. (2005) citam como espécies importantes para a apicultura C. duarteanum Cambess, C. lanceolatum Pohl ex Eichler, C, leprosum Mart. e C. melliflum Eichler, todos ocorrentes no Piauí (Souza et al., no prelo; Marquete, 2012). Essas informações, aliadas à reconhecida produção nectarífera para representantes do gênero (Quirino & Machado, 2001; Santos et al., 2005; Freitas & Silva, 2006), à sua morfologia floral, com néctar/pólen de fácil acesso às abelhas, e flores agrupadas em inflorescências numerosas (Maia, 2004), bem como à frequência observada nos méis piauienses, confirmam o potencial e a importância do gênero para o estado do Piauí na produção de mel. O tipo Schinus (Anacardiaceae) foi dominante na amostra do município de Novo Oriente do Piauí e o tipo Spondias acessório em Novo Santo Antônio. Espécies ligadas aos tipos, Schinus terebinthifolius Raddi e Spondias tuberosa Arruda são citadas por Santos et al. (2005) como apícolas, mas em comentário detalhado sobre Spondias tuberosa afirmam que a mesma é polinífera. A citação do tipo Schinus em méis do Nordeste não é comum, sendo referido apenas nos trabalhos de Santos Jr. & Santos (2003), Oliveira et al. (2010), Nascimento (2011) e Silva (2012).

Análises de agrupamento

Análises estatísticas multivariadas têm sido utilizadas por vários autores na tentativa de se identificar a origem botânica e geográfica dos méis (Corbela & Cozzolino, 2008; Aronne & Micco, 2010; Oliveira et al., 2010), e segundo Herrero et al. (2002) essas análises têm se mostrado bastante úteis e populares entre os pesquisadores europeus. Seijo et al. (2003) compararam méis de Eucalyptus da Austrália, Portugal e Espanha, e através do espectro polínico observaram que foi fácil a diferenciação dos méis provenientes da Austrália e dos demais, devido a uma alta frequência de Eucalyptus e um conjunto de tipos polínicos em comum à Austrália. Mas diferenciar as amostras do noroeste da Espanha das de Portugal foi mais difícil, pois são regiões próximas, e compartilham flora semelhante. 82

Já no Brasil, Oliveira (2009), ao analisar os méis da Bahia, conseguiu diferenciar o mel produzido nesse Estado em quatro regiões diferentes com auxílio de análises de coordenadas principais. No estado do Piauí, apesar de ser o terceiro maior em área territorial do Nordeste com mais de 250.000 km2 e possuir diferentes tipos vegetacionais, a análise de agrupamento das 55 amostras analisadas não revelou agrupamentos relacionados às mesorregiões ou mesmo microrregiões, caracterizando os méis do Estado como heterogêneos quanto à sua composição botânica, e não sendo possível detectar uma identidade geográfica quanto às regiões desse Estado. Isso está provavelmente relacionado às características vegetacionais do mesmo, em sua grande parte composto por caatingas, cerrados, e zonas de transição entre esses tipos vegetacionais, os ecótonos, sofrendo influência de diferentes domínios como do Amazônico, do Planalto Central e do Nordeste (Farias & Castro, 2004). É importante frisar que a forma de amostragem é de grande importância para definir a origem geográfica dos méis (Karabourniot et al., 2006), pois as práticas dos apicultores influenciam na interpretação das informações. Muitos criam “blends”, ou mesmo as amostras podem ser contaminadas pelos grãos de pólen para alimentação das colmeias. Durante o processo de desoperculação, a amostra também pode ser contaminada. Uma prática de alguns apicultores, como a reutilização dos restos do quadro depois de centrifugado para a abelha recompor os alvéolos de maneira mais rápida, também pode contaminar o mel que será formado a posteriori, pois muitos grãos de pólen permanecem aderidos ao restante dos alvéolos (Maurizio, 1976; Molan, 1998). Temos que levar em conta também o fato de as abelhas filtrarem grande parte dos grãos de pólen durante o voo de volta à colmeia, e como não é possível precisar uma porcentagem de redução, talvez muito se perca nesse processo e informações valiosas podem ser omitidas (Todd & Vansell, 1942). Outro problema reside na falta de conhecimento sobre a flora polínica local, impedindo a identificação de tipos que podem ser considerados bons marcadores geográficos, principalmente em localidades onde o número de espécies endêmicas é considerado alto, como o semiárido brasileiro (Santos Jr. & Santos, 2003). Observando os agrupamentos internos às mesorregiões, algumas inferências podem ser feitas. Todos os clados encontrados se deram por similaridade inferior a 30%, porém algumas amostras merecem comentários. Na mesorregião Norte, os ajuntamentos das amostras (N1 e N3) foram por conta de 83 tipos polínicos classificados como pólen traço ou pólen isolado ocasional. Devido a fatores incontroláveis como preferências alimentares das abelhas, disponibilidade da planta e outros, deve-se ter muito cuidado ao se utilizar informações quanto a esses tipos polínicos nas amostras de mel, visto que estão representados por um baixo número de grãos de pólen e podem ser contaminação (Lieux, 1978; Herrero et al., 2002; Oliveira et al., 2010). Na mesorregião Centro-Norte as amostras PI18 e 19 apresentaram uma similaridade de pouco mais de 30%. São oriundas de municípios próximos, e apesar de estarem classificados como vegetações diferentes, compartilham nove tipos polínicos. A união entre as amostras [[PI15+PI25] PI17], que apresentou similariade superior a 40%, se deu provavelmente pelo compartilhamento dos tipos polínicos Alternanthera, Borreria verticillata, Hyptis, M. caesalpiniifolia e M. pudica. A similaridade entre as amostras PI13 e PI14 também reside no compartilhamento de tipos polínicos considerados pólen traço, como Poaceae, Ricinus communis, e Ziziphus joazeiro, além dos tipos Borreria verticillata (pólen traço e PIi) e Peperomia (pólen traço e PIo). O gênero Peperomia não possui ocorrência para o estado do Piauí, porém é tido como ornamental, podendo estar presente em residências nas proximidades das colmeias. As amostras PI24 e PI9, apesar de localidades distantes geograficamente, compartilham o mesmo tipo de formação vegetacional, o ecótono, possível explicação para o seu agrupamento. No Sudoeste, dois pequenos clados merecem atenção. O clado [PI39+PI41] representado por amostras provenientes de municípios muito próximos, porém uma da caatinga e outra de ecótono. Como mencionado anteriormente, os ecótonos do Piauí compartilham de espécies da caatinga e cerrados (Castro, 2007), sendo justificada a similaridade entre os méis. O mesmo ocorre com o clado [PI33+PI42], também oriundos de caatinga e ecótono, porém distantes geograficamente, justificando sua similaridade inferior quando comparado ao clado [PI39+PI41] (Fig. 14). As amostras do Sudeste apresentaram três agrupamentos, um deles contendo amostras oriundas da caatinga (SE3), todas provenientes da mesma microrregião. Importante ressaltar que SE3 apresentou duas amostras do mesmo município. Observando o agrupamento SE2, é possível identificar que as amostras correspondem às microrregiões Pio IX e Picos em quase a sua totalidade, com exceção das amostras relativas aos municípios de Picos e Santa Rosa do Piauí, presentes no clado SE1. A vegetação varia entre caatinga e ecótono, com maior similaridade entre os municípios de Dom Expedito Lopes e Geminiano. As amostras dos municípios de Picos (caatinga) e Santa Rosa do Piauí 84

(cerrado) compartilharam tipos em pólen traço, e é reconhecido que os produtores da região de picos realizam apicultura migratória, o que pode ser um indício da similaridade entre amostras de caatinga e cerrado.

Méis Monoflorais, Heteroflorais e Concentração polínica

Determinar a principal fonte de néctar no mel não é tarefa fácil para o melissopalinólogo. Louveaux et al. (1970, 1978) determinaram classes polínicas que indicariam essa contribuição, e em cujos méis um tipo polínico fosse considerado dominante, esse era determinado como monofloral. Porém, Maurizio (1976) alerta para como cada espécie botânica contribui para a produção do mel, principalmente no que diz respeito a como esses recursos são oferecidos e em que quantidade, ou seja, as espécies consideradas sub-representadas ou super-representadas no espectro polínico. Diante disso, uma corrida para tentar compreender essa relação se iniciou, e estudos controlados foram realizados por Demianowicz (1964) e Sawyer (1988), no intuito de produzir coeficientes para reparar essa diferença quanto às contribuições de pólen/néctar. Outros autores preferem utilizar informações generalizadas sobre as plantas que produzem muito ou pouco pólen em relação ao néctar, e não os coeficientes. Importante se faz esclarecer que mel monofloral, no sentido estrito da palavra, quer dizer originário de uma única fonte floral. Como os méis do semiárido são reconhecidos por sua diversidade floral, no presente estudo, o termo monofloral será utilizado para indicar o mel que obteve uma maior contribuição nectarífera de determinada planta, levando-se em consideração os tipos considerados sub ou superrepresentados no espectro polínico (Louveaux et al., 1978). Vários são os exemplos de espécies botânicas consideradas boas produtoras de néctar, porém com pouco pólen (sub-representadas), como no caso de muitas lamiáceas, Citrus spp., Helianthus spp., Medicago spp., Tilia spp. e Thyme spp. (Maurizio, 1976; Moar, 1985; Sawyer, 1988); e as produtoras de muito pólen e pouco ou nenhum néctar (super-representadas) como Mimosa pudica, Castanea sativa e Myosotis. Para a determinação da real contribuição pólen/néctar no mel algumas inferências foram feitas quanto à porcentagem de grãos de pólen para ser considerado um mel monofloral ou heterofloral, por exemplo, Citrus, que com apenas 20-30% de representatividade no espectro é considerado monofloral (Louveaux et al., 1978; Moar, 1985; Sawyer, 1988). Das 55 amostras analisadas, 13% foram consideradas monoflorais, e 87% heteroflorais. 85

Méis Monoflorais

Uma amostra foi considerada monofloral de Eucalyptus, obtida no município de Regeneração, com 100% de frequência no espectro polínico. Segundo informações do apicultor que forneceu a amostra, as caixas estavam no interior de uma plantação de Eucalyptus. Em incursão a campo pelo estado do Piauí para obtenção das amostras, foi possível a observação de extensas áreas de plantação de Eucalyptus, desde o município de Regeneração até Floriano (ao logo da rodovia PI230), sendo uma potencial opção de produção de mel no Estado. Do município de Itainópolis obteve-se um mel considerado monofloral de Combretum, com concentração polínica de 36.745 grãos de pólen/10 g de mel e dominância do tipo Combretum no espectro polínico de 45,6%. A determinação levou em consideração as características de biologia floral e indicações quanto à contribuição de néctar. Quanto às características de biologia floral, Quirino & Machado (2001) estudaram três espécies, Combretum fruticosum (Loefl.) Stuntz, Combretum leprosum Mart., e Combretum pisonioides Taub. Seus resultados demonstraram que as espécies C. leprosum e C. pisonioides oferecem néctar com concentração média de açúcar de 20% e produção de 5 µl por flor/dia, e C. leprosum néctar com concentração de açúcar a 9,6% e volume estimado em 25 µl flor/dia. Suas inflorescências numerosas, juntamente com as características mencionadas anteriormente justificam a indicação do mel como monofloral. Quantro amostras de méis monoflorais de Mimosa caesalpiniifolia, todas com frequência do tipo polínico em percentagem superior a 90%, foram produzidas em apiários dos municípios de Piripiri (93,4%), João Costa (99,4%), Corrente (98,2%) e Pedro II (93,2%). Ainda uma amostra, proveniente de Lagoa do Sítio, foi considerada monofloral de Pityrocarpa moniliformis, com frequência de 96% no espectro polínico. Apesar de considerada a espécie P. moniliformis como equilibrada quanto à produção néctar/pólen, foi utilizada a porcentagem mínima referente a tipos considerados poliníferos (Maurizio, 1976; Barth, 1989).

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Méis Heteroflorais

Dentre as amostras consideradas heteroflorais, algumas merecem comentários mais detalhados. Cinco amostras melíferas, cujo tipo polínico Pityrocarpa moniliformis foi contabilizado como dominante, foram obtidas nos municípios de Cristino Castro (85,6%), Coronel José Dias (79,6%), Picos (73,1%), Buriti dos Lopes (52,8%) e Brasileira (77,5%). Apesar de não terem sido inclusas na categoria de monoflorais, existem indícios de que P. moniliformis deve ser a principal fonte nectarífera desses méis, como informações acerca do comportamento da espécie representante do tipo como sendo equilibrada quanto à relação pólen/néctar (Barth, 1989), e do conhecimento da biologia floral e morfológica da espécie (Ferreira, 2009). Porém, mais estudos são necessários para afirmar a percentagem mínima de frequência para determinar como monoflorais. O município de Cristalândia do Piauí foi marcado por um mel com dominância do tipo Copaifera martii (71%) e pólen acessório de P. moniliformis (15,2%). Esse mel foi considerado um composto entre Copaifera martii e P. moniliformis, com indicação de que possivelmente a maior contribuição nectarífera é proveniente da copaífera. Freitas & Oliveira (2002), em estudos sobre biologia floral de Copaifera langsdorffii Desf., demonstraram que a espécie produz néctar na quantidade 0,2 µl por flor e com 49% de teor de açúcares. A espécie possui inflorescências (inúmeras) com cerca de 125 flores/inflorescência e com antese diurna (05:00), sendo o gênero caracterizado por apresentar disco nectarífero na base do ovário (Freitas & Oliveira, 2002; Costa, 2007; Queiroz, 2009). Essas características denotam essa espécie como detentora de grande potencial apícola, e possivelmente outras espécies do gênero, como citadas também por Santos et al. (2005) as espécies Copaifera elliptica Mart., C. luetzelburgii Harms e C. martii Hayne. Dos municípios de Sigefredo Pacheco e Socorro do Piauí foram analisados méis que foram caracterizados pela associação dos tipos polínicos Mimosa caesalpiniifolia e P. moniliformis. No mel de Sigefredo Pacheco, juntos os tipos somaram 96,2% do espectro polínico e no de Socorro do Piauí somaram 96%. Na amostra de São Pedro do Piauí, a associação foi entre os tipos M. caesalpiniifolia e M. pudica, participando em 93,6% do espectro polínico, e em Santa Cruz dos Milagres os tipos M. caesalpiniifolia e Alternanthera correspondem a 89% da amostra. Alternanthera tenella Colla foi indicada como fornecedora de néctar por Freitas & Silva (2006), e Santos et al. (2005) citam várias 87 espécies do gênero como importantes para apicultura. Méis provenientes de apiários dos municípios de Anísio de Abreu , Eliseu Martins e São Braz do Piauí apresentaram no espectro polínico o tipo Borreria verticillata classificado como dominante, nas frequências de 64,6%, 86,6% e 59,8%, respectivamente. Apesar de registros sobre sua característica nectarífera (Santos et al., 2005), sem informações sobre o volume produzido e concentração de açúcares no néctar, é impossível fazer inferências quanto à percentagem mínima necessária do tipo polínico para inferências quanto à condição monofloral do mel. Mel contendo pólen dominante de Cecropia foi obtido do município de São Gonçalo do Gurguéia, com dominância em 86,2% do espectro polínico. Quando se observa a participação de tipos polínicos considerados anemófilos classificados como dominantes, alguns autores excluem o referido tipo e refazem uma nova contagem (Maurizio, 1976; Louveaux et al., 1978). Porém, sua importância reside no aporte de nutrientes para a colônia e também como indicador geográfico (Barth, 1989; Oliveira, 2009; Stawiarz, 2009). Nesse caso, o tipo polínico dominante (anemófilo) pode estar mascarando espécies altamente nectaríferas, porém no espectro polínico analisado somente um tipo polínico recebe indicação de boa produtora de néctar, o tipo Combretum (Santos et al., 2005; Freitas & Silva, 2006). Em 38% das amostras analisadas não foi identificado tipo polínico na categoria de pólen dominante. Essas tiveram o espectro polínico marcado por tipos considerados acessórios ou pólen isolado. Duas amostras, uma do município de Curimatá e outra de Monsenhor Gil, não apresentaram pólen dominante ou acessório nos espectros polínicos, mas tipos polínicos em porcentagem próxima de pólen acessório. Segundo Barth (1989), méis com esse perfil polínico são considerados extremamente heteroflorais. Esse tipo de mel também demonstra a natureza da apicultura da região, pautada na exploração da mata nativa (Borges et al., 2006).

Concentração polínica

Dentre as análises quantitativas propostas para avaliação dos méis, a concentração polínica foi idealizada na tentativa de obter informações que pudessem auxiliar na correção das porcentagens polínicas relativas entre os tipos polínicos subrepresentados e superrepresentados (Maurizio, 1976). Dessa forma, identificou-se que os méis que apresentassem baixa concentração polínica (classe I) teriam como fonte floral espécies 88 subrepresentadas, e à medida que a concentração se eleva, os méis seriam produtos de espécies ricas e superrepresentadas no espectro polínico. É necessário reafirmar, como colocado por Oliveira (2009), que essas classes foram criadas e testadas com méis da Europa, continente com flora diferenciada e com estações do ano bem marcadas, influenciando sobremaneira a vegetação (Jato et al., 1991; Aronne & Micco, 2010). A correlação proposta por Maurizio (1976) não foi sustentada no presente estudo. O tipo M. caesalpiniifolia, considerado classicamente como superrepresentado (Barth, 1989), nas quatro amostras cuja contribuição foi superior a 90%, seria considerado subrepresentado na amostra PI12, pois o mel foi classificado na categoria I (com 15.486 grãos de pólen/10 g de mel); moderado na amostra PI44 (categoria II, com 69.861 grãos de pólen/10 g de mel); rico na amostra PI4 (categoria III, com 109.968 grãos de pólen/10 g de mel); e superrepresentado na amostra PI31 (categoria V, com 1.548.583 grãos de pólen/10 g de mel). Situação semelhante foi observada por Herrero et al. (2002), que encontraram méis monoflorais da mesma fonte floral, porém posicionados em categorias diferentes. Louveaux et al. (1978), ainda em relação à concentração polínica, observam que os méis classificados na categoria V podem ser obtidos de maneira rudimentar, ou seja, espremidos. No ato da coleta de amostras durante a incursão de campo, duas amostras apresentavam aparência de espremidas, com um teor considerável de sólidos misturados ao mel. Essas, provenientes dos municípios de Eliseu Martins e Angical do Piauí. Na amostra de Eliseu Martins, não foi possível identificar a concentração polínica, uma vez que não foram contabilizados esporos de Lycopodium clavatum; já a amostra de Angical foi classificada na categoria V, estando de acordo com o proposto por Louveaux et al. (1978). Essas amostras não foram obtidas diretamente do apicultor ou cooperativa, mas sim de um revendedor local. Assim, as informações do espectro polínico desses méis são úteis somente para o conhecimento da flora local, não sendo possível fazer qualquer observação sobre a representatividade dos tipos quanto à composição nectarífera dos méis. Ainda assim, é preciso ter prudência ao afirmar que os méis classificados na categoria V são oriundos de méis espremidos. Essa relação pode ser controversa, visto que mesmo em méis atestados pelo apicultor como espremidos pode-se encontrar concentração polínica não muito elevada. Terrab et al. (2002), por exemplo, ao analisar amostras de méis do noroeste do Marrocos, encontram mais de 50% das amostras analisadas classificadas nas categorias II e III, ressalta-se que suas amostras eram de méis espremidos. Os demais méis do Piauí foram, em sua maioria (40%), classificados na categoria 89

II, tidos como de origem floral, moderados na concetração de pólen e extraídos de maneira limpa (sensu Maurizio, 1976); e III, de origem floral, centrifugados e ricos em grãos de pólen. Inúmeros trabalhos vêm utilizando os dados acerca do número de grãos de pólen por grama de mel (Moar, 1985; Forcone et al., 2005; Ramírez-Arriaga & Martínez-Hernández, 2007), mas quase sempre as discussões são pobres ou não há uma reflexão sobre a real importância desses dados. O que se tem observado é que a utilização dessa técnica é mais adequada para estudos controlados, nos quais se busca conhecer a real contribuição nectarífera e polinífera das diferentes espécies botânicas para a produção de mel, como os estudos realizados por Demianowicz (1964) e Sawyer (1988), e não se aplica a estudos nos quais não é possível controlar a contribuição das diferentes espécies quanto à relação néctar/pólen. Por exemplo, Moar (1985) fez uma demonstração de como calcular a frequência mínima de grãos de pólen de Thymus para se determinar um mel como monofloral deste taxon, mas utilizou um mel considerado puro com base em caracteres organolépticos como cor, odor e sabor, que não são parâmetros confiáveis. Por outro lado, Jato et al. (1991) observaram que mudanças na composição polínica influenciam as características organolépticas dos méis, o que inviabiliza tomar por base para esses estudos em mel considerado monofloral por meio dessas características.

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CONSIDERAÇÕES FINAIS

A análise do espectro polínico de 55 amostras melíferas do estado do Piauí se constitui importante contribuição para o conhecimento do perfil botânico dos méis desse estado, e do Nordeste. Até o presente momento, somente três trabalhos haviam sido desenvolvidos sobre a análise polínica de méis piauienses, um sobre méis do município de Picos (Sodré et al., 2008), outro referente aos municípios de Picos, Pimenteiras e Socorro do Piauí (Sodré et al., 2007), e um terceiro e pontual, que não informa o número de amostras e nem a respectiva procedência (Barth, 1989). O Piauí se mostrou possuidor de uma flora diversificada e atrativa para apicultura conforme inferido pela análise polínica aqui apresentada. Isto é confirmado pelo sucesso de produção e exportação do produto por esse Estado. Como tipos polínicos importantes na composição do espectro polínico dos méis do Estado, indicam-se, primeiramente, Mimosa caesalpiniifolia, responsável pela dominância em mais de 30% das amostras analisadas. Destaca-se também a produção de quatro amostras consideradas monoflorais desse tipo. Em segundo lugar está Pityrocarpa moniliformis, já com reconhecida importância para o Estado e produzindo amostras potencialmente monoflorais. Em adição, os tipos Mimosa misera, M. pudica, M. tenuiflora, importantes constituintes da dieta alimentar das abelhas como fornecedores de pólen. Importante ressaltar que várias espécies da família Leguminosae são formidáveis para a apicultura, e estudos mais pormenorizados sobre a biologia floral dessas pode trazer à luz informações importantes para avaliação do potencial apícola dessa família. O mesmo aplica-se aos representantes da família Rubiaceae, cujo tipo polínico Borreria verticillata se destacou dentre os demais. Apesar de os tipos polínicos Borreria verticillata, Mimosa caesalpiniifolia, M. misera, M. pudica, M. tenuiflora, Pityrocarpa moniliformis e Poaceae terem sido identificados como muito frequentes nas amostras analisadas, os mesmos não foram considerados como indicadores dos méis piauienses por serem tipos comuns ao Nordeste como um todo. Com a determinação do mel monofloral de Eucalyptus, ressalta-se o potencial da produção de mel desse tipo para algumas regiões do Estado onde foram observadas plantações, nas adjacências do município de Regeneração e ao longo da rodovia PI230, até as proximidades de Floriano. As análises de similaridade revelaram a dessemelhança entre as amostras 91 provenientes estudadas, indicando que os méis produzidos no Piauí são heterogêneos, e também não agrupam as amostras por tipos vegetacionais, evidenciando que as diferentes fitofisionomias apontadas para o Estado compartilham de muitos tipos polínicos. Talvez, com um melhor conhecimento da flora polínica piauiense seja possível identificar tipos considerados marcadores geográficos. O número absoluto de constituintes botânicos dos méis do Piauí, utilizando-se de marcador exótico para tal, permitiu classificá-los em sua grande maioria como méis florais, considerados medianos e ricos quanto à contribuição no número de grãos de pólen/10 g de mel. Devido ao alto custo e dificuldade na obtenção, a utilização de marcadores exóticos deve ser preferencialmente utilizada em estudos controlados, com o intuito de se obter informações que possam auxiliar na equalização da relação pólen/néctar que cada planta apícola oferece como recurso para as abelhas, especialmente para a flora brasileira, visto que quase todas as informações utilizadas como parâmetro para inferências, sobre essa relação, são obtidas através de pesquisas com plantas de clima temperado, com comportamento diferente às reações climáticas quando comparadas à nossa flora.

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CAPÍTULO 2

Análise polínica de méis de Apis mellifera L., 1758 produzidos em Simplício Mendes, Piauí, Brasil

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RESUMO

Amostras de mel provenientes do município de Simplício Mendes, produzidas nos anos 2010 e 2011, foram analisadas palinologicamente. As amostras (19) foram dissolvidas em álcool etílico e submetidas à acetólise, cujo sedimento resultante foi montado em gelatina glicerinada corada com safranina. A concentração absoluta dos grãos de pólen foi obtida através de comparação com marcador exótico, Lycopodium clavatum L., e contados 500 grãos de pólen por amostra quando possível. As famílias mais diversas foram Euphorbiaceae, Leguminosae, Myrtaceae e Rubiaceae, refletindo as características do semiárido e da caatinga, inclusive com espécies endêmicas. As amostras de fevereiro de 2010 apresentaram maior riqueza de tipos polínicos, provavelmente associada ao início do período de chuvas. Mesmo durante a estiagem houve produção de mel, e com diversidade polínica considerável, indicando que espécies permanecem floridas durante a seca e com importância mantenedora das colônias de abelhas. Mimosa caesalpiniifolia e Pityrocarpa moniliformis foram os únicos tipos polínicos dominantes; Coutarea e P. moniliformis os acessórios. Observou-se os tipos Borreria verticillata, Combretum, Croton, Herissantia, Hyptis, Microtea, M. caesalpiniifolia, M. misera, M. tenuiflora, P. moniliformis e Poaceae como muito frequentes nos méis de Simplício Mendes, sendo a associação característica desses méis. Quanto à concentração polínica, 69% dos méis foram classificados na categoria I, 26% na categoria II e 5% na categoria III. As análises de agrupamento demonstraram a formação de dois clados principais, esses relacionados ao compartilhamento de muitos tipos de Croton (S2) e outro pelo compartilhamento dos tipos Borreria verticillata e Hyptis (S1). Somente duas amostras foram consideradas monoflorais, de M. caesalpiniifolia, as demais foram consideradas heteroflorais.

Palavras-chave: Análise polínica, caatinga, origem botânica, produção melífera, semiárido.

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ABSTRACT

Honey samples from Simplício Mendes, produced in the years 2010 and 2011 were analyzed under microscopy (melissopalynology). Samples (19) were dissolved in ethanol and subjected to acetolysis. The absolute concentration of pollen grains was obtained by comparison with exotic marker Lycopodium clavatum L. and 500 pollen grains counted per sample when possible. The most diverse families were Leguminosae, Euphorbiaceae, Rubiaceae and Myrtaceae, reflecting the characteristics of semi-arid and caatinga, including its endemic species. Samples from February (2010) showed greater richness of pollen types, probably associated with the onset of the rainy season. Even during the dry season there was honey production, and with considerable diversity of pollen types. This indicates that there are plants species in flowering during the dry season, important to sustaining bee colonies. Mimosa caesalpiniifolia and Pityrocarpa moniliformis were the only predominant pollen types; Coutarea and P. moniliformis the secondary ones. The pollen types Borreria verticillata, Combretum, Croton, Herissantia, Hyptis, Microtea, M. caesalpiniifolia, M. misera, M. tenuiflora, P. moniliformis and Poaceae are very frequent in the analyzed honeys, and the association of these pollen types is characteristic of honeys from Simplício Mendes. The absolute concentration analysis pointed that 69% of honeys were classified in category I, 26% in category II and 5% in category III. Cluster analysis showed the formation of two major clades, those related by the sharing of many pollen types of Croton (S2) and another one by the sharing of the pollen types Borreria verticillata and Hyptis (S1). Only two samples were considered monofloral honeys from M. caesalpiniifolia, the others were considered as heterofloral.

Keywords: Botanical origin, caatinga, honey production, pollen analysis, semi-arid.

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INTRODUÇÃO

O Nordeste do Brasil tem evoluído de maneira magnífica na produção e exportação de mel, sendo considerado como o verdadeiro “mar de mel do Brasil” (Morais et al., 2012). Destacam-se os estados do Piauí, Ceará e Bahia, os três mais bem colocados no ranking de produção do mel; em especial o Piauí, o quarto maior produtor do país (IBGE, 2010). Esse sucesso tem explicação. O Estado está imerso na região semiárida, conhecida por sua diversidade botânica diferenciada e pelas matas nativas, livres de agrotóxicos e defensivos agrícolas, proporcionando assim uma apicultura que gera um produto diferenciado e apreciado nacional e internacionalmente (Freitas & Silva, 2006; Santos et al., 2006; Morais et al., 2012). Aliado a isso, somam-se os investimentos do Governo Federal na cadeia de produção apícola, só a Financiadora de Estudos e Projetos (FINEP) destinou cerca de R$ 6,6 milhões no período de 2002 a 2010 (Rangel, 2010). No interior do Piauí, na microrregião do Alto Médio Canindé, está localizado o município de Simplício Mendes, conhecido por sua produção e exportação de mel. Somente no ano de 2011 obteve uma produção de 400 toneladas, um crescimento de mais 100% em relação ao ano anterior, justificada, segundo o gerente administrativo da Cooperativa Mista de Apicultores da Microrregião de Simplício Mendes (COMAPI), Sr. Paulo José da Silva, pelo incremento de melhorias técnicas e aumento da florada (Xeyla, 2011). Na busca por informações para manejo e melhoramento das práticas de apicultura, conhecer a flora local e a fenologia das espécies, bem como a contribuição das fontes de néctar para as abelhas, se faz necessário para obtenção de méis com maior valor de mercado, nesse caso os monoflorais (Forcone et al., 2003). Estudos que buscaram conhecer o fluxo de néctar durante o ano de produção se mostram interessantes para o manejo das colmeias, detectando quais espécies botânicas são responsáveis pela maior participação na composição do mel (Seijo et al., 1992). Dessa forma, baseado que todo mel possui grãos de pólen uma vez que as abelhas ao coletarem o néctar floral, também carregam os grãos de pólen que estavam contidos nesse néctar, análises do conteúdo polínico de méis são úteis, pois permitem a identificação das principais fontes nectaríferas utilizadas pelas abelhas, e assim, é possível tirar conclusões sobre sua origem botânica e geográfica, uma das exigências do mercado 105 internacional (Maurizio, 1976; Jones & Bryant Jr., 2004). Análises polínicas nos méis em regiões do semiárido, em especial da caatinga se mostraram profícuas para demonstrar a riqueza de espécies botânicas presentes nos méis oriundos da caatinga, inclusive identificando espécies endêmicas, utilizadas como marcadores de méis desse bioma (Oliveira et al., 2010). Estudos com esse cunho, ainda, permitem agregar novos conhecimentos sobre a flora que margeia as colmeias, pois como mencionado por Santos et al. (2006), reconhecer a flora de uso potencial das abelhas, principalmente em um ambiente diverso como o semiárido, se constitui em um trabalho árduo, e através da análise dos produtos apícolas isso se faz possível. Por exemplo, Oliveira et al. (2010) registraram pela primeira vez o pólen de Mimosa ursina Mart. para méis da caatinga. Assim, o presente estudo teve por objetivo analisar os constituintes polínicos dos méis produzidos no município de Simplício Mendes durante dois anos de produção, com possível indicação dos tipos polínicos mais importantes para o manejo das colmeias pelas cooperativas, visando agregar mais valor comercial ao produto daquela região.

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METODOLOGIA

Área de estudo

O município de Simplício Mendes (Fig. 1) localiza-se na latitude 07º51'14" S e longitude 41º54'37" W, no vale do Canindé, estando a uma altitude de 302 m, distante cerca de 380 km da capital do Estado, Teresina, pertence à microrregião do Alto Médio Canindé e Mesorregião Sudeste Piauiense. O município, que conta com cerca de doze mil habitantes e ocupa uma área de cerca de 1.300 km2, está localizado no semiárido brasileiro, e é caracterizado por possuir uma vegetação do tipo caatinga arbórea e arbustiva (Brasil, 2005; Castro, 2007). Está entre os maiores produtores de mel do Piauí, e no ano de 2011 bateu recorde com uma produção de mais de 400 t. de mel, que são exportadas principalmente para os Estado Unidos, Alemanha e Reino Unido (Xeyla, 2011).

Amostragem

A Cooperativa Mista de Apicultores da Microrregião de Simplício Mendes (COMAPI), que reúne cerca de 930 produtores, distribuídos em 35 comunidades, conta com equipe especializada para o manejo e comercialização do mel produzido na região. Atualmente possuem em conjunto mais de 22 mil colmeias com certificação orgânica (Rangel, 2010). As amostras foram obtidas através de contato prévio com produtores da COMAPI, que disponibilizaram amostras de dois anos de produção melífera para análise. As alíquotas eram armazenadas em potes de cerca de 50 g, etiquetadas e identificadas com mês de coleta e informações do produtor ou lote de produção. Foram obtidas 19 amostras referentes aos anos 2010 e 2011, sendo 12 provenientes do ano de 2010 e sete de 2011, distribuídas pelos meses de produção (Tab. 1).

Processamento Palinológico

Para dissolução do mel foi utilizado o método de Louveaux et al. (1978) como base para as análises melissopalinológicas, seguido de uma adaptação do método proposto por Jones & Bryant Jr. (2004), com dissolução em álcool etílico a 99,8%. Procedeu-se então à desidratação do sedimento polínico por ação de ácido acético 107 glacial e posteriormente a acetólise segundo Erdtman (1960). O sedimento resultante foi montado entre lâmina e lamínula com gelatina glicerinada corada com safranina e selada com parafina fundida.

Contagem e Identificação dos Grãos de Pólen

Para o estabelecimento das classes de frequência e determinação geral do número de grãos de pólen por amostra, foi contada uma quantidade mínima de 500 grãos de pólen por amostra (Moar, 1985). Para determinação da contribuição botânica nos méis, foram adotadas as classes de frequência estabelecidas para análises melissopalinológicas por Louveaux et al. (1978), as quais são divididas em pólen dominante (> 45%), pólen acessório (15-45%), pólen isolado importante (3-15%), pólen isolado ocasional (1-3%) e pólen traço (<1%). A frequência de distribuição dos tipos polínicos (táxons) nas amostras foi calculada conforme Jones & Bryant Jr. (1996), cujos tipos polínicos podem ser classificados em muito frequente (> 50%), frequente (20-50%), pouco frequente (10-20%) e raro (<10%). A concentração absoluta de grãos de pólen (quantidade de grãos de pólen presente em uma dada quantidade de mel) também foi calculada. Empregando a introdução de um marcador exótico: uma pastilha contendo esporos de Lycopodium clavatum L. (Stockmarr, 1971). Assim, foram utilizadas as categorias propostas por Maurizio (1976), que avaliam a quantidade de grãos de pólen/10 g de mel: Categoria I (< 20.000), II (20.000-100.000), III (100.000-500.000), IV (500.000-1.000.000) e V (> 1.000.000). Os grãos de pólen foram identificados a partir das lâminas depositadas na palinoteca do Laboratório de Micromorfologia Vegetal da Universidade Estadual de Feira de Santana (UEFS), na qual também estão depositadas todas as lâminas preparadas. Também foram utilizados Atlas e outros trabalhos para auxílio na identificação da origem botânica dos tipos polínicos (p.e. Moncada & Salas, 1983; Roubik & Moreno, 1991; Martinez-Hernandez et al., 1993). Para as mimosas do semiárido foi utilizado Lima et al. (2008).

Pluviosidade

Os dados de precipitação foram obtidos através do site da Agência Nacional de Águas (ANA) do Brasil. Foram tomados como parâmetro os dados relativos ao município 108 de Conceição do Canindé, que faz fronteira com Simplício Mendes, uma vez que as estações pluviométricas do referido município foram desativas no início dos anos 2000.

Análise estatística

Foi realizada análise multivariada de agrupamento com algoritmo UPGMA e coeficiente de similaridade de Jaccard, pois o mesmo não considera como evidência de similaridade as ausências compartilhadas. Para tal foi utilizado o software PAST (Palaeontological Statistics) versão 2.15 (Hammer et al., 2001). 109

RESULTADOS

A análise de 19 amostras melíferas de Simplício Mendes (SM) revelou 107 tipos polínicos identificados botanicamente, distribuídos em 33 famílias e 77 gêneros (Tab.1), e mais 43 não identificados, esses, em sua grande maioria, classificados como pólen traço, contabilizando um total de 150 tipos. Os principais tipos polínicos estão ilustrados nas figuras 2 e 3. Constatou-se uma média de 22±6 tipos identificados por amostra, sendo a mais diversa referente ao mês de fevereiro de 2010 (SM1) com 37 tipos identificados, e a com menor diversidade polínica SM4 (março de 2010) com 12 tipos polínicos. Quatro famílias foram as mais diversas nos méis de Simplício Mendes, Leguminosae (29 tipos), Euphorbiaceae (14), Rubiaceae (10) e Myrtaceae (9). Quanto à frequência de ocorrência das famílias entre as amostras, Leguminosae foi a única a estar presente em todas as amostras, seguida de Rubiaceae (17 amostras), Euphorbiaceae e Malvaceae (16 cada), Combretaceae e Phytolacaceae (15 cada), Amaranthaceae (13) e Lamiaceae e Myrtaceae (12 cada). Alguns gêneros se destacam quando observada a frequência de ocorrência dos respectivos tipos, são eles Borreria, Combretum, Croton, Herissantia, Microtea, Mimosa e Pityrocarpa, todos muito frequentes nas amostras, principalmente Mimosa e Pityrocarpa, em 100% destas. Segundo a classificação proposta por Jones & Bryant Jr. (1996), onze tipos polínicos foram considerados muito frequentes (Tab.1), destacam-se M. misera, M, tenuiflora, e M. caesalpiniifolia e Pityrocarpa moniliformis, com 84,4%, 84,2% e 100% de frequência de ocorrência respectivamente. Das amostras estudadas, 15 apresentaram por tipos polínicos dominantes e quatro não (SM2, 10, 14 e 16). M. caesalpiniifolia e P. moniliformis foram os únicos tipos classificados como dominantes (Tab. 1), se fazendo presentes em onze (57,9%) e quatro (21%) méis analisados respectivamente. Tipos polínicos classificados como acessório foram observados em cinco amostras. Foram eles Coutarea, encontrado com 18% na amostra SM14, e P. moniliformis nas amostras SM2 (32,1%), SM10 (38,1%), SM14 (32,5%), SM16 (18%) e SM18 (18,2%). Na amostra SM14, esses tipos conjuntamente somam 50% do espectro polínico. Quando somadas as percentagens dos representantes da família Leguminosae, nota-se que em 94% das amostras eles perfazem mais de 45% do espectro. Os tipos Combretum, Hyptis e Microtea foram encontrados somente nas classes de 110 pólen isolado ou traço, mas com frequência significante no espectro polínico. A concentração polínica revelou que os méis de Simplício Mendes, em sua grande maioria (69%), possuem menos de 20.000 grãos de pólen/10g de mel, classificados assim na categoria I de Maurizio (1976). Um total de 26% das amostras foi classificado na categoria II (20.000-100.000 ) e 5% na III (100.000-500.000). Ao considerar os dados de pluviosidade (Fig. 4), observou-se um período de seca marcado a partir de maio de 2010 a setembro do mesmo ano, e de junho de 2011 a dezembro do mesmo ano; enquanto que o período com maior índice de pluviosidade é relativo os meses de janeiro a abril em 2010 e de fevereiro a março em 2011. No ano de 2010, constatou-se uma produção de mel de fevereiro até agosto, com picos de diversidade polínica refletida nos espectros das amostras de fevereiro e junho. No ano de 2011 a produção foi de fevereiro a março e de julho a setembro, com pico de diversidade polínica na amostra de março (SM15). As análises de similaridade demonstraram dois agrupamentos principais e seis secundários (Fig.5), denominados S1 e S2, e S3-S8 respectivamente. S1 agrupou todas as amostras cujo tipo M. caesalpiniifolia encontrava-se como dominante, e S2 as demais amostras. S3 compreende seis provas, concernentes aos meses de maio (SM8), junho (SM9) e agosto (SM12) de 2010, e julho (SM17), agosto (SM18) e setembro (SM19) de 2011. Clados menores ocorreram em S3 e S6. Em S3 amostras dos meses de agosto de 2010 e 2011 (SM12 e SM18) se mostraram mais similares em mais de 50% do espectro polínico, compartilhando os tipos Alternanthera, Begonia, Borreria verticillata, Combretum, Herissantia tiubae, Hyptis, M. caesalpiniifolia, M. misera, M. tenuiflora, Microtea, Mitracarpus longicalyx, P. moniliformis e Ricinus communis, e dos meses de julho e setembro de 2011 (SM17 e SM19) em 50%, compartilhando os tipos polínicos Borreria verticillata, Borreria 1, Combretum, Combretaceae 1, Cuphea, Hyptis, M. caesalpiniifolia, M. misera, M. tenuiflora, Mitracarpus salzmannianus, P. moniliformis e Poaceae. S6 é um pequeno grupo com três amostras somente, relativas aos meses de março (SM4), abril (SM5) e maio (SM7) de 2010. S8 reúne as amostras referentes aos meses de fevereiro de 2010 (SM1-2), junho de 2010 (SM10), fevereiro de 2011 (SM13) e março de 2011 (SM14-16). Nos clados internos, apesar de uma similaridade abaixo de 40%, se uniram amostras de fevereiro e março de 2011.

Figura 1. Mapa do estado do Piauí, destacando o município de Simplício Mendes.

112

Figura 2. Tipos polínicos encontrados nos méis de Apis mellifera L. do município de Simplício Mendes, estado do Piauí, Brasil. A. Amaranthaceae: Alternanthera, superfície. B: Combretaceae: Combretum, abertura em vista equatorial. C. Euphorbiaceae: Croton 3, superfície. D. Lamiaceae: Hyptis, corte óptico em vista polar. E-L. Leguminosae: Lonchocarpus, E. corte óptico em vista equatorial, F. abertura em vista equatorial; Mimosa caesalpiniifolia, G. corte óptico em vista frontal; Mimosa pudica, H. corte óptico em vista frontal; Mimosa misera, I. corte óptico em vista frontal; Mimosa tenuiflora, J. corte óptico em vista frontal; Pityrocarpa moniliformis, K. corte óptico em vista lateral; Senna macranthera, L. corte óptico em vista polar. Escalas = 10 µm.

114

Figura 3. Tipos polínicos encontrados nos méis de Apis mellifera L. do município de Simplício Mendes, estado do Piauí, Brasil. A-B. Malvaceae: Herissantia, A. corte óptico; Sida, B. corte óptico. C. Myrtaceae: Myrtaceae 3, corte óptico em vista polar. D. Phytolacaceae: Microtea, superfície. E. Polygonaceae: Polygonum, corte óptico. F. Rhamnaceae: Ziziphus joazeiro, corte óptico em vista polar. G-L. Rubiaceae: Borreria verticillata, G. corte óptico em vista polar, H. abertura em vista equatorial; Richardia, corte óptico em vista polar; Coutarea, J. corte óptico em vista polar, K. superfície em vista polar, L. superfície em vista equatorial. Escalas = 10 µm.

Tabela 1. Frequência dos tipos polínicos nos méis de Simplício Mendes (SM), Piauí. Classes de Frequência: PD – pólen dominante (>45%), PA – pólen acessório (16-45%), PIi – pólen isolado importante (>3-15%), PIo – pólen isolado ocasional (1-3%), + - pólen traço (<1%). FO – Frequência de ocorrência, MF – muito frequente, F – frequente, PF – pouco frequente, R – raro. Concentração: I(<20.000), II (20.000-100.000), III (100.000-500.000), IV (500.000-1.000.000) e V (>1.000.000 de grãos de pólen/10 g de mel). Ano 2010 2011 Meses FEV FEV MAR MAR ABR ABR MAI MAI JUN JUN JUL AGO FEV MAR MAR MAR JUL AGO SET

Tipos polínicos Concentração I I I I I II I I I II I I II II II III I I I FO Amostras SM1 SM2 SM3 SM4 SM5 SM6 SM7 SM8 SM9 SM10 SM11 SM12 SM13 SM14 SM15 SM16 SM17 SM18 SM19

Acanthaceae

Anisacanthus + R

Amaranthaceae

Alternanthera + + + + + + + F

Chenopodium + R

Gomphrena + + + PF

Anacardiaceae

Myracrodruon urundeuva + PIi PIo PF

Arecaceae

Elaeis PIo R

Syagrus + PIo PF

Asteraceae

Eupatorium + R

Mikania + PIo PF

Vernonia 1 + + + + F

Asteraceae

Begoniaceae

Begonia + PIo + + F

Bignoniaceae

Spatodea + R

Boraginaceae

Cordia alliodora + R

Cannabaceae

Celtis iguanaeus + R

Clusiaceae

Clusiaceae + R

Combretaceae

Combretum + + PIo + + + + PIo PIo PIo PIo PIi PIo PIo MF

Combretaceae 1 + + + + PIi + PIo + F

Terminalia + + PF

Convolvulaceae

Evolvulus glomeratus + R

Jacquemontia + R

Tabela 1. Continuação.

Ano 2010 2011

Meses FEV FEV MAR MAR ABR ABR MAI MAI JUN JUN JUL AGO FEV MAR MAR MAR JUL AGO SET

Tipos polínicos Concentração I I I I I II I I I II I I II II II III I I I FO Amostras SM1 SM2 SM3 SM4 SM5 SM6 SM7 SM8 SM9 SM10 SM11 SM12 SM13 SM14 SM15 SM16 SM17 SM18 SM19

Euphorbiaceae

Croton 1 + PIo + PIo PIo PIo PIo + F

Croton 2 + PIi + + PIo PIo PIo PIo PIo F

Croton 3 PIo PIi PIo + + PIi + PIi PIi PIi MF

Croton 4 PIi PIi + + PIo + PIi PIi + F

Croton 5 + PIi PIo PIi F

Croton 6 PIo + PF

Croton 7 + + PF

Croton 8 + + PF

Croton 9 + + PF

Euphorbia 1 + R

Euphorbia 2 + R

Manihot + + PF

Ricinus communis + + + PF

Sapium + + + PF

Lamiaceae

Hyptis PIo PIo + + + + + + PIo PIo + PIo MF

Leguminosae

Anadenanthera colubrina + + + PIi F

Bauhinia acuruana + R

Bauhinia dumosa + R

Caesalpinia PIo + PIo PIo F

Cassia + R

Chamaecrista 1 PIo + + PF

Copaifera martii + R

Cratilia + R

Crotalaria + + PF

Desmanthus + R

Galactia remansoana PIo PIo + + + F

Hymenaea + + PF

Lonchocarpus PIo + + + F

Machaerium + + PIo PF

Mimosa caesalpiniifolia PIo PIo PD PD PD PIo PD PD PD PIi PD PD PIi PIi PIi PIi PD PD PD MF Mimosa lepidophora + R

Tabela 1. Continuação.

Ano 2010 2011

Meses FEV FEV MAR MAR ABR ABR MAI MAI JUN JUN JUL AGO FEV MAR MAR MAR JUL AGO SET

Tipos polínicos Concentração I I I I I II I I I II I I II II II III I I I FO Amostras SM1 SM2 SM3 SM4 SM5 SM6 SM7 SM8 SM9 SM10 SM11 SM12 SM13 SM14 SM15 SM16 SM17 SM18 SM19

Mimosa misera PIo + + PIo PIi + + PIi + + PIo PIi PIo PIi PIi PIo PIi MF

Mimosa pudica + + PF

Mimosa tenuiflora PIo PIo + + + + + + PIo PIi PIo PIo PIi PIo PIi PIi MF

Mimosa xiquexiquensis + + + + + PIi F

Piptadenia stipulaceae + + + PIo PIo F

Pityrocarpa moniliformis PD PA + + PIi PD PIo PIi PIi PA PIi PIi PD PA PD PA PIi PA PIi MF Platymenia + R

Senegalia piauhiensis + R

Senna macranthera PIo R

Senna 1 + R

Stylosanthes PIo R

Leguminosae + R

Leguminosae 1 + R

Lithraceae

Cuphea + PIo + PF

Malpighiaceae

Byrsonima + PIo + PIo F

Malvaceae

Helicteris eichleri + R

Herissantia tiubae PIo PIo + + + + PIi + PIo PIi PIi PIi + MF

Luehea + R

Melochia/Waltheria + + PF

Sida + + + + F

Melastomataceae

Clidemia + + + + PIo F

Miconia + PIo + PF

Tibouchina + R

Myrtaceae

Aulomyrcia + + PF

Eucalyptus PIi R

Marlierea + R

Myrcia 1 PIo PIi + + + PIo F

Myrcia 3 + R

Myrciaria PIo R

Psidium + + PIo PIi F

Myrtaceae PIi PIo PF

Myrtaceae 3 PIo PIi PIi + + + PIi + + F

Tabela 1. Continuação.

Ano 2010 2011

Meses FEV FEV MAR MAR ABR ABR MAI MAI JUN JUN JUL AGO FEV MAR MAR MAR JUL AGO SET

Tipos polínicos Concentração I I I I I II I I I II I I II II II III I I I FO Amostras SM1 SM2 SM3 SM4 SM5 SM6 SM7 SM8 SM9 SM10 SM11 SM12 SM13 SM14 SM15 SM16 SM17 SM18 SM19

Nyctaginaceae

Boerhavia + + + PF

Piperaceae

Piper + R

Phytolacaceae

Microtea PIo + + + + + PIi + + PIi PIi PIi PIi + + MF

Poaceae

Poaceae + + PIo + PIo PIi + PIo + + MF

Polygalaceae

Polygala PIo R

Polygonaceae

Polygonum + R

Rhamnaceae

Ziziphus joazeiro + + PIo + + PIo + PIo F

Rubiaceae

Borreria densiflora + PIo + + PIo F

Borreria verticillata PIo PIo PIo + + PIo + PIo PIo PIo PIo PIo PIo MF

Borreria 1 + + + PIo PIo + PIo + F

Coutarea hexandra + PA PF

Diodela radula + R

Mitracarpus frigidus + PIo + + + + F

Mitracarpus hirtus PIo + PIo PF

Mitracarpus longicalyx PIo + + PIo + F

Mitracarpus salzmannianus PIi + PIo PIo + + F

Richardia grandiflora + + + PIo + F

Scrophulariaceae

Angelonia + + + PF

Solanaceae

Solanum PIo R

Solanaceae + R

Turneraceae

Turnera + + PF

Urticaceae

Cecropia + + PF

Verbenaceae

Lippia PIo R

Nº tipos não identificados 4 4 0 0 0 6 0 1 1 7 3 2 2 7 3 2 1 2 0 250 40 Precipitação Nº de tipos polínicos 37 2010 2011 225 35 34

200

30 29 175 27 27 26 25 150

22 22 21 21 21 21 125 20 20

19 Precipitação (mm) Precipitação

100 16 16 detipos polínicos Nº 15 15 15

75 12

10

50

5 25

0 0

Figura 4. Gráfico de precipitação mensal dos anos 2010 e 2011 do município de Conceição do Canindé com o número de tipos polínicos por amostra de mel produzida em Simplício Mendes (Piauí, Brasil).

Figura 5. Gráfico de similaridade dos méis de Simplício Mendes expressando os meses amostrados, nº de tipos polínicos, tipos dominantes (X≥45%) e entre 10 e 45% (45% > X ≥ 10%). Clados: S1-S8. 122

DISCUSSÃO

O estudo do espectro polínico de méis gera informações importantes sobre a composição da flora local. Um número considerável de tipos polínicos foi identificado no presente estudo, característica essa de méis típicos do semiárido, em especial da Caatinga, (Almeida et al., 2005; Borges et al., 2006; Oliveira et al., 2010; Silva, 2012). Essa diversidade reflete as características do bioma, que além da possuir uma flora rica, a ocorrência de endemismos de várias espécies é muito comum (Giulietti et al., 2002). Isso pode ser observado através das famílias consideradas mais diversas nas análises, Euphorbiaceae, Leguminosae, Myrtaceae e Rubiaceae, apontadas como bem representadas no semiárido brasileiro e detentoras das primeiras posições no ranking de mais diversas do bioma caatinga (Queiroz et al., 2006). Em levantamento florístico voltado para o estudo de espécies apícolas do estado do Piauí, Souza et al. (no prelo) apontaram uma grande diversidade de espécies apícolas relacionadas às famílias Asteraceae, Euphorbiaceae, Fabaceae (Leguminosae), Malvaceae e Rubiaceae, com destaque para Fabaceae, corroborando a diversidade encontrada no presente trabalho. Outros autores também referem as leguminosas como muito frequentes em produtos apícolas e muito importantes como fonte de recursos para as abelhas (Barth, 1989; Lima, 2007; Oliveira, 2009; Silva, 2012). A diversidade de tipos polínicos nas amostras está diretamente ligada ao comportamento de forrageio das abelhas e à disponibilidade de plantas em período de floração. Nas amostras analisadas, a de fevereiro de 2010 apresentou o maior número de tipos polínicos (SM1 – 37, e SM2 – 34), possivelmente explicado pelas chuvas ocorrentes no mês anterior, com um acúmulo de aproximadamente 125 mm de chuva, proporcionando assim um maior pasto apícola disponível e mais diversificado. O baixo número de tipos na amostra SM4 (do final de março) acompanha a baixa na pluviosidade do mês de fevereiro do mesmo ano, que caiu para 48,7 mm. Como observado por Battesti & Goeury (1992), as condições climáticas podem afetar a potencialidade de produção melífera, refletida na diversidade dos tipos polínicos. Porém, essa relação entre a baixa diversidade polínica e chuvas pode não ser direta. Nesse mesmo ano, nos meses de maio a setembro não houve precipitação, mas observaram-se nas amostras SM10 (Junho) e SM11 (Julho) 29 e 27 tipos polínicos. Mesmo com a falta de chuvas, é possível que, devido ao período anterior de quatro meses de chuva 123 contínuo, algumas espécies entrem em floração durante a seca, mantendo assim as colônias e a produção de mel (Souza com.pess.). Outra possibilidade é a colheita tardia do mel, muitas vezes praticada pelos apicultores, se constituindo assim mel estocado de outro período. É importante relatar que, segundo informações obtidas na COMAPI, a produção em grande escala é realizada de janeiro até junho, a depender das chuvas. Nos demais meses, quando há produção de mel, essa é voltada para a alimentação do apicultor, e muito pouco se vende – é a apicultura de subsistência. Simplício Mendes apresentou méis cujos grãos de pólen ligados aos gêneros Borreria, Combretum, Croton, Herissantia, Microtea, Mimosa e Pityrocarpa foram os mais frequentes, em especial os tipos Mimosa caesalpiniifolia, M. misera, M. tenuiflora/verrucosa e Pityrocarpa moniliformis. Alguns desses tipos estão associados a espécies endêmicas das caatingas, caracterizando méis desse bioma (Oliveira et al., 2010). Mesmo os tipos polínicos M. caesalpiniifolia e P. moniliformis estando representados na classe de pólen dominate (PD) em quase todas as amostras, os mesmos são comuns aos méis do Nordeste, sendo o tipo M. caesalpiniifolia muito frequente nos méis do Ceará e Bahia (Barth, 1989, 2004; Novais et al., 2006; Oliveira et al., 2010), e em algumas amostras do Piauí (Sodré et al., 2007, 2008). O tipo polínico P. moniliformis em dominância é característico do estado do Piauí, como demonstrado por Barth (1989) e Sodré et al. (2007, 2008), bem como no presente estudo em relação às amostras SM1, 6, 13 e 15. É necessário então identificar um conjunto de tipos polínicos para tentar caracterizar geograficamente os méis (Maurizio, 1976), nesse caso de Simplício Mendes. Em conjunto com os tipos polínicos citados acima, encontra-se no espectro polínico frequência considerável de outros tipos ligados ao gênero Croton, e a Borreria verticillata, Combretum, Herissantia, Microtea, M. misera e M. tenuiflora. O tipo Croton também é amplamente relacionado ao Nordeste brasileiro, e Borreria verticillata ao estado do Ceará (Barth, 1970; Aires & Freitas, 2001), porém os mesmos se fizeram presentes nas classes de PIi, PIo e Pt, demonstrando sua presença na localidade aqui amostrada e sua importância como possível indicadora geográfica. O tipo Herissantia é comumente encontrado em méis do semiárido, principalmente da caatinga (Santos Jr. & Santos, 2003; Novais et al., 2006; Oliveira et al., 2010). Esse é relacionado à espécie Herissantia tiubae (K. Schum.) Brizicky, citada como endêmica desse bioma por Giulietti et al. (2002). Os tipos Combretum e Microtea não são muito citados para méis do Nordeste, mas Sodré et al. (2007) observaram os tipos 124

Chenopodiaceae e Tibouchina como dominantes em algumas amostras do Piauí. Microtea e Chenopodiaceae, bem como Combretum e Tibouchina possuem características morfológicas semelhantes entre si, sendo muitas vezes reconhecidos como um único tipo respectivamente. Nesse sentido, os méis de Simplício Mendes apresentaram perfil polínico semelhante aos méis analisados por Sodré et al. (2007) no que tange aos tipos mais frequentes. Em análise mais detalhada da contribuição da família Fabaceae nos méis de Simplício Mendes, nota-se que a mesma é responsável por uma dominância no espectro polínico em quase todas as amostras. Juntos, os tipos polínicos relacionados à família poderiam ser classificados como PD em 18 das 19 analisadas. Em alguns casos, como na amostra SM18, os tipos polínicos M. caesalpiniifolia e P. moniliformis, classificados como PD e PA respectivamente, somam 88,6% da amostra, sendo um indicativo de que provavelmente são responsáveis pela maior contribuição nectarífera. A alta frequência dos tipos M. misera e M. tenuiflora para méis de caatinga foi observada por Oliveira (2009), como registrado também no presente trabalho. Souza et al. (no prelo) registraram ambas as espécies como apícolas para o estado do Piauí, reforçando sua importância como pasto apícola e corroborando a identificação dos tipos no presente trabalho. Avaliar a concentração polínica dos méis, segundo Maurizio (1976) e Louveaux et al. (1978), nos permite identificar se são pobres ou ricos em grãos de pólen e obter relações quanto a sua condição monofloral ou heterofloral, e inferir se são méis espremidos ou centrifugados. Simplício Mendes, para os anos avaliados, produziu méis com concentração polínica abaixo de 20.000 grãos de pólen/10 g de mel em sua maioria (68,4%). Maurizio (1976) e Louveaux et al. (1978) afirmaram que esses tipos de méis são caracterizados por espécies botânicas que são consideradas sub-representadas, ou seja, com baixa produção de grãos de pólen e alta oferta de néctar concentrado em açúcares. Mas a dominância polínica nas amostras analisadas foi relativa a dois tipos polínicos. Um considerado superrepresentado (M. caesalpiniifolia) e outro considerado “equilibrado” quanto à sua contribuição nectarífera/polinífera (P. moniliformis). Barth (1970) também observou dominância do tipo M. caesalpiniifolia para um mel de Castro Alves, Bahia, considerado pela autora quase puro, e afirmou que a amostra era pobre em grãos de pólen, assim como observado nos méis de Simplício Mendes. Das amostras cujo tipo M. caesalpiniifolia foi dominante, somente SM18 apresentou algum tipo polínico 125 como PA. Dessa forma, provavelmente M. caesalpiniifolia é a maior responsável pela contribuição nectarífera dos méis de Simplício Mendes. A baixa concentração absoluta de grãos de pólen em méis da caatinga também é referendada por Oliveira et al. (2010), o que pode ser uma característica dos méis produzidos nesse tipo de vegetação. A análise de agrupamento revelou relações interessantes entre os espectros polínicos dos méis de Simplício Mendes. S1 reuniu todas as amostras cujo tipo polínico dominante foi M. caesalpiniifolia, e S2 as que apresentaram dominância de P. moniliformis ou co-dominância entre M. caesalpiniifolia e P. moniliformis. Porém, a análise foi submetida com base na presença dos tipos e não na representatividade. Analisando mais detalhadamente, S2 compartilha muitos tipos de Croton, e S1 os tipos Hyptis e Borreria verticillata. Ao observar os meses de coleta dos méis, estes coincidem justamente com o período de floração das espécies de Croton no estado do Piauí (Souza et al. no prelo), à exceção SM10, do mês de Junho. O clado S4 agrupou amostras referentes aos meses de março a maio de 2010, mas não foi encontrado nenhum tipo polínico exclusivo para o agrupamento. O mesmo acontece em S3, sendo justificados os agrupamentos então por um conjunto de tipos em comum. Porém internamente a S3, com mais de 50% de similaridade, SM12 e 18 compartilharam Begonia e Ricinus communis, o que contribuiu para seu ajuntamento; e SM17 e 19 compartilharam Cuphea. Os méis produzidos em Simplício Mendes foram considerados heteroflorais, com exceção das amostras SM4 e SM8, pois obtiveram mais de 90% de representatividade do espectro polínico referente ao tipo M. caesalpiniifolia, visto que tipos considerados superrepresentados no espectro polínico, ao atingir 90%, podem ser considerados a principal fonte nectarífera do mel (Maurizio, 1976). A amostra SM1 apresentou 71,4% de frequência do tipo P. moniliformis, sendo indicada como potencialmente monofloral deste. Sua indicação é baseada nas características morfológicas e de biologia floral da espécie representante do tipo, e da indicação desse como sendo considerado equilibrado quanto à contribuição de pólen/néctar (Barth, 1989; Ferreira, 2009). E na tentativa de se obter uma identidade quanto aos méis provenientes de Simplício Mendes, baseando-se na ampla distribuição e frequência, os méis de Simplício Mendes são caracterizados pela constante presença dos tipos Borreria verticillata, Combretum, Croton, Herissantia, Hyptis, Microtea, M. caesalpiniifolia, M. misera, M. tenuiflora, P. moniliformis e Poaceae, associação típica de méis provenientes da Caatinga, 126 estando todos classificados como muito frequentes (Jones & Bryant Jr.,1996; Oliveira et al., 2010).

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CONSIDERAÇÕES FINAIS

Os méis de Simplício Mendes são extremamente ricos em tipos polínicos, principalmente das leguminosas, euforbiáceas e rubiáceas. Essa associação tem produzido um mel de qualidade e bastante apreciado no mercado internacional, visto que o município exporta quase 100% da produção. Aliado a essas famílias, apresentou em seu espectro polínico tipos que confirmam a origem como mel do semiárido e de caatinga. Considerou- se também a associação dos tipos Borreria verticillata, Combretum, Croton, Herissantia, Hyptis, Microtea, Mimosa caesalpiniifolia, M. misera, M. tenuiflora, Pityrocarpa moniliformis e Poaceae como caracterizadora dos méis de Simplício Mendes. Os méis de Simplício Mendes nos anos de 2010 e 2011 foram caracterizados basicamente pela dominância dos tipos polínicos M. caesalpiniifolia e P. moniliformis na grande maioria das amostras e pela co-dominância dos mesmos tipos polínicos nas amostras SM2, 10, 14 e 16. As análises de similaridade apontaram para agrupamentos relacionados a um conjunto de tipos polínicos, por exemplo, a associação entre os tipos de Croton e as leguminosas, principalmente com P. moniliformis. Essas associações podem produzir méis de sabor diferenciado quando comparados a méis extremamente heterogêneos ou oriundos de plantações (mel monofloral). O baixo número de grãos de pólen/10 g de mel (abaixo de 20.000) parece ser característico dos méis oriundos da caatinga. Apesar de localizado no semiárido brasileiro, e com um período de seca marcado no meio do ano, observou-se no espectro polínico que algumas espécies botânicas ainda mantém sua floração, mesmo que reduzida para a produção de mel. Isso provavelmente tem auxiliado a manter as colônias alimentadas até a próxima estação chuvosa, uma vez que os produtores de Simplício Mendes não realizam a apicultura migratória. Dessa forma, com um estudo da flora local, análise de mais amostras e por mais anos, seria possível traçar uma identidade mais precisa para os méis produzidos no município, e assim agregar maior valor ao produto final, visto que a identificação botânica é uma das exigências do mercado internacional, bem como a identificação geográfica. Mas isso implicaria em algumas atitudes a serem tomadas pela COMAPI, como separação dos méis exclusivos de Simplício Mendes daqueles obtidos de outros municípios, visto que com o crescimento da cooperativa, a mesma tem agregado famílias produtoras de diversos locais do estado do Piauí.

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REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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CAPÍTULO 3

Pollen Contents of Marmeleiro (Croton spp., Euphorbiaceae) honey from Piauí State, Brazil

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RESUMO

Amostras de mel produzidas a partir de marmeleiro (Croton spp), conforme indicações dos apicultores, do estado do Piauí foram analisadas sob o aspecto do seu conteúdo polínico. As amostras (22) foram dissolvidas em álcool, e submetidas à acetólise. Com adição de marcador exótico foi possível contabilizar a concentração absoluta dos grãos de pólen nas amostras analisadas. Foi aplicada análise de agrupamento com matriz de presença/ausência para obter a similaridade entre as amostras. Um total de 158 tipos polínicos foi identificado, relacionados a 48 famílias e 103 gêneros. As famílias mais representadas no espectro polínico foram Leguminosae, Myrtaceae, Rubiaceae e Euphorbiaceae. Destacam- se as leguminosas, cujos tipos polínicos Mimosa caesalpiniifolia e Pityrocarpa moniliformis, foram dominantes em onze amostras. Outros tipos considerados importantes foram Borreria verticillata, Combretum, Mimosa acutistipula e Mitracarpus salzmannianus. As análises de similaridade não distinguem os tipos vegetacionais, ou mesmo as microrregiões. Somente três amostras foram consideradas monoflorais. Apesar da indicação dos apicultores, apenas duas amostras demonstraram potencial para serem consideradas monoflorais de marmeleiro (Croton spp.). Nossos resultados indicam a necessidade de estudos sobre a real contribuição de pólen/néctar pelas espécies de Croton para o semiárido, e demonstram a importância da melissopalinologia na determinação da origem botânica de méis, visto que as indicações dos apicultores não foram confirmadas no presente estudo.

Palavras-chave: Apicultura, melissopalinologia, semiárido

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ABSTRACT

Samples of honey namely as marmeleiro honey by their producers from the state of Piauí, Brazil, were analyzed in order to study their pollen content. Samples (22) were dissolved in alcohol and treated by acetolysis methodology. Absolute concentration of pollen grains in the samples was established using an exotic marker. Multivariate cluster analysis was performed to obtain similarity among samples. A total of 158 pollen types were identified, related to 48 families and 103 genera of bee plants. The most representative families in the pollen spectra were Leguminosae, Myrtaceae, Rubiaceae and Euphorbiaceae. Legumes, with the pollen types of Mimosa caesalpiniifolia and Pityrocarpa moniliformis, were predominant in twelve samples. Other important types were Borreria verticillata, Combretum and Mitracarpus salzmannianus. Similarity analysis did not distinguish samples produced on different vegetation types, or Piauí micro-regions. Only three samples were considered monofloral. Contrary to beekeepers‟ designations, only two of the studied samples can potentially be stated as monofloral honeys of marmeleiro (Croton spp.). Our results stress the need for further studies on the pollen/nectar contribution by the Croton species in the semi-arid, and demonstrate the importance of melissopalynology in investigating botanical origin of honeys.

Keywords: Beekeeping, melissopalynology, semi-arid.

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INTRODUCTION

Pollen content analyses are used to infer the geographical and botanical origin of honey and are considered by some authors as the most reliable methodology for such investigations (Ruoff & Bogdanov, 2004; Aronne & Micco, 2010). They are indispensable for determination of the authenticity of honey origin and characteristics (Von der Ohe et al., 2004). Since the very first contacts of men with bees, he had been observing their behavior and plants they visit. Even today beekeepers closely observe their bees in order to understand their behavior and notice which plants they visit to collect nectar, using these observations to infer botanical origins of their honeys. Melissopalynological studies make possible to determine the nectar and pollen sources used by bees for the honey production, as well as indicate their geographical origin, in a more precise way (Maurizio, 1976, Jones & Bryant Jr., 2004; Corbella & Cozzolino, 2008). Marmeleiro honeys are widely recognized and appreciated for their clove flavor (Bezerra, 2004). Croton blanchetianus Baill., Euphorbiaceae, a shrub or small tree, typical of the Brazilian Northeast and important in beekeeping, as timber, and in popular medicine of the region, is their main source of nectar (Santos et al., 2005). However, other plant species are also popularly known as marmeleiro (Torres, 2009). According to Santana (2009), Croton blanchetianus Baill. is one of the most commonly found species in floristic surveys conducted in the caatinga vegetation, which occupies a large area in Northeastern Brazil (Giulietti et al., 2002) and is known by its high botanical diversity, with high rates of endemic and rare species, besides its aridity (Giulietti et al., 2003). Production of marmeleiro honey is quite expressive in the state of Piauí, which exports this product to various countries. Besides the caatinga biome, Piauí has other vegetation types, such as cerrado (savannas), babassu forests (palm forests of Attalea speciosa Mart.), coastal vegetation and the transitional areas (ecotones), characterized by enclaves of different interpenetrating vegetation types (Castro, 2007), all with a great honey production potential. Our study makes a comparison of beekeepers‟ designation of the botanical origin and pollen profile of their honey with that based on the melissopalynological analysis. 137

METHODOLOGY

Study area

The state of Piauí is placed in Northeastern Brazil, with more than 50% of its territory in the semi-arid region (Figure 1), where its honey production is of great volume. As the second largest producer of honey in Brazil, Piauí‟s beekeeping activity deals with its native flora, resulting in quality specialty honeys that taste unlike honeys produced from agricultural crops or Eucalyptus plantations. Piauí‟s flora is quite diverse and may be divided into five bio-geographical units in accordance with its vegetation type (Castro, 2007), caatinga, cerrado (savanna), transitional areas (ecotones), babassu forests, and the coastal vegetation. The flora is very rich in species and with a good deal of endemic ones. Of these vegetation types, three of them are dealt with here because of their production of marmeleiro honey: caatinga (10 samples), transitional areas (11 samples), and the coastal vegetation (one sample).

Processing of the material

The samples were obtained through an agreement signed with EMBRAPA-Meio Norte (Teresina, Piauí, Brazil), a company specialized in chemical and physical analysis of honey in Northeastern Brazil. The samples were from the micro-regions of the Alto Médio Canindé (PI1-4), Baixo Parnaíba (PI5), Campo Maior (PI6-9), Chapadas do Extremo Sul (PI10-11), Litoral (PI12 -13), Picos (PI14), São Raimundo Nonato (PI15-20) and Valença do Piauí (PI21-22). All samples are previously labeled as marmeleiro honey (Croton spp.) by their producers, with the exception of the samples PI2 and PI3, referred to as the samples of honey of mixed origin of marmeleiro honey with angico-de-bezerro honey (Pityrocarpa moniliformis (Benth.) Luckow & R.W.Jobson, Leguminosae), and the sample PI21, marmeleiro with bamburral honey (Hyptis suaveolens (L.) Poit., Lamiaceae). Regarding to their respective vegetation types, the samples PI1-4, PI14-18 and PI20 are produced in areas of the caatinga; PI5-12, PI19 and PI21-22 are from the transitional areas; whereas the sample PI13 is from an area of coastal vegetation. The palynological processing followed the method of Louveaux et al. (1978), with 138 modifications suggested by Jones and Bryant Jr. (2004), and consisted in the dissolution of honey in ethanol to minimize loss of pollen grains, and subjecting the resulting pellet to acetolysis (Erdtman, 1960). The quantification of pollen grains per sample took into account arguments proposed by Moar (1985), with countings of at least 500 pollen grains, using the frequency classes of Louveaux et al. (1978): P (predominant pollen), S (secondary pollen), I (important minor pollen), and m (minor pollen). An exotic marker of Lycopodium clavatum L. (Stockmarr, 1971) was introduced to establish the total number of pollen grains by volume of honey, and classes adopted by Maurizio (1976) were used to establish relationships among samples through the distribution frequency of their pollen types. The identification of pollen types was made through comparison with the reference collection of the Laboratory of Plant Micromorphology (LAMIV) of the Universidade Estadual de Feira de Santana (UEFS), Bahia, Brazil, with its representative pollen collection for the semiarid flora. It was done after recommendations of Santos (2011) and consulting Chavez et al. (1991), Roubik and Moreno (1991), Carreira and Barth (2003), Melhem et al. (2003), Silva (2007), and, for Mimosa spp., Lima et al. (2008).

Statistical analysis

PAST (Palaeontological Statistics), the software for the analysis of freely available data, originally created for the paleontological analysis, was used for statistical analysis. Multivariate cluster analysis, using the UPGMA algorithm, was performed to obtain similarity among samples (Hammer et al., 2001).

Figure 1. Brazilian Northeast, with the State of Piauí, and its micro-regions. Sampled micro- regions are numbered: 1- Alto Médio Canindé, 2- Baixo Parnaíba, 3- Campo Maior, 4- Chapadas do Extremo Sul, 5- Litoral, 6- Picos, 7- São Raimundo Nonato, 8- Valença do Paiuí.

140

RESULTS

Pollen spectra of marmeleiro honeys presented 158 pollen types (Table 1), placed in 48 families and 103 genera, with some indeterminate types. During pollen censuses, some pollen types were labeled as „present‟, they weren‟t counted because of their low frequency, but they were recorded (Table 1). The average number of pollen types per sample was 21±10, with the samples PI7, PI10 and PI13 of 40, 33 and 33 pollen types, respectively, and the samples PI3, PI6 and PI8 of 8, 8, and 10 types, respectively. The most representative pollen types (Figs. 3 and 4) belonged to Leguminosae, Myrtaceae, Rubiaceae and Euphorbiaceae. Five different pollen types of Croton was founded in the analyzed samples (Fig. 2), belonging to all frequency classes, with exception of predominant pollen class. Leguminosae was the family most represented, with 31 pollen types. Mimosa caesalpiniifolia (Fig. 4A) and Pityrocarpa moniliformis (Fig. 4C) were predominant for a total of twelve different samples (six samples each), followed by Borreria verticillata (Fig. 4H-I), Combretum sp. (Fig. 3G-I) and Mitracarpus salzmannianus (Fig. 4J-L), with dominance in one sample each. The samples PI7, PI10, PI11, PI17, and PI19-21 did not show a predominant pollen. Considering secondary pollen types, Leguminosae was also the most represented family, with five pollen types in seven samples. P. moniliformis and M. caesalpiniifolia were present in four (PI9, PI10, PI17, PI18) and three samples (PI19-21), respectively, followed by Croton 1 (PI10 and PI19) and Mimosa tenuiflora (PI15 and PI17) in two samples; and, Borreria verticillata (PI4), Combretaceae sp. 1 (PI1), Mimosa misera (PI18), Mimosa pudica (PI19), Myrcia 1 (PI17), and Myrtaceae sp. 3 (PI7). Other pollen types were represented as important minor pollen (I), minor pollen (m), or trace pollen (t). Of the identified families, 30.76% were present with low frequency, in only one sample, the most was classified as trace pollen; 25.64% of the families were present in over 40% of the samples, with Combretaceae, Leguminosae, and Rubiaceae being the most representative in all of the categories of Louveaux, Maurizio and Vorwohl (1978). The most frequent pollen types were M. caesalpiniifolia and P: moniliformis, in 95% of the samples, B. verticillata, M. misera, M. pudica, M. tenuiflora and Poaceae, in 68% of the samples. Leguminosae was present in all samples and had the greatest number of pollen 141 types in three vegetation areas: 25 in caatinga, 23 in transitional areas, and 10 in coastal areas. 73% of Euphorbiaceae pollen types were present in sample PI13 (coastal areas). Even though designated as marmeleiro honeys by their producers, the samples PI1, PI4, PI6, PI12, PI17, and PI21 showed in their pollen profile no pollen types associated with Croton spp. In the samples PI8 and PI18, some pollen grains related to Croton spp. were recorded as “pollen present” (Table 1). In other samples, the types of Croton spp. were recorded in the classes S, I, and m (Table 1), with prominence for the Croton 1, which was found in 20.6% of the sample PI10, and in 22.4% of the sample PI19. All samples, excluding PI21, are from the period of January to April, when the species of Croton are blooming (Souza et al., in press). The similarity analysis (Fig. 5) produced four major groups, designated I, II, III, and IV, with samples from different vegetation types. Group I was represented by the samples PI2, PI20, and PI3, from the caatinga vegetation, with the sample PI19 from the transitional areas. Group II was characterized by samples from all of the three vegetation types. Group III had samples from the caatinga and transitional areas, while Group IV had samples from the transitional areas only. Using an exotic marker, concentration of pollen grains in 10 g of honey was calculated, and the samples were grouped in categories I, II, III, and V (Table 1), in accordance with Maurizio (1976). The sample PI17 showed the smallest number of pollen grains per 10 g of honey, with 2,044 pollen grains, while the sample PI02 showed the largest, with 1,548,583 pollen grains.

142

Figure 2. Croton (Euphorbiaceae) pollen types present in the honey of marmeleiro from the State of Piauí, Brazil. Some pollen grains are damaged or folded. A-B. Croton 1; C-D. Croton 2; E-F. Croton 3; G-H. Croton 4; I. Croton 5. (Bar = 10 µm)

144

Figure 3. Main pollen types present in samples of the honey of marmeleiro from the State of Piauí, Brazil. Amaranthaceae: A-B. Alternanthera; Anacardiaceae: C-F. Schinus; Combretaceae: G-I. Combretum; Commelinaceae: J. Commelina; Lamiaceae: K-L. Hyptis. (Bar = 10 µm)

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Figure 4. Main pollen types present in samples of the honey of marmeleiro from the State of Piauí, Brazil. Leguminosae: A. Mimosa caesalpiniifolia; B. M. pudica; C. Pityrocarpa moniliformis; Myrtaceae: D. Eugenia, E. Myrcia 1; F. Tipo Myrtaceae 3; Poaceae: G. Poaceae; Rubiaceae: H-I. Borreria verticillata; J-L. Mitracarpus salzmannianus. (Bar = 10 µm)

Figure 5. Pollen similarity analysis of the honey of marmeleiro from the State of Piauí, Brazil. I, II, III and IV are groups formed by pollen similarity. Vegetation type (Veg.): C= caatinga, E= ecotones (transitional areas), L= Litoral (coastal vegetation). Pollen types, number of pollen types (excluding unidentifiable types). Frequency 1, pollen types with frequency of more than 45%. Frequency 2, pollen types with frequency between 10% and 45%. Croton, frequency of the Croton type in the samples; ● = present, but not included in the counts. Table1. Frequency of pollen types in the marmeleiro honey samples from Piauí State, Brazil. Frequency classes: P- predominant pollen (> 45%), S- secondary pollen (16 - 45%), I-important minor pollen (>3 -15%), m- minor pollen (1 - 3%), t -trace pollen (< 1%), ● – pollen types only present, but not included at the pollen count. Concetration: I (<20.000), II (20.000-100.000), III (100.000-500.000), IV (500.000-1.000.000) and V (>1.000.000 pollen grains/10 g of honey). Honey Samples

Pollen Types PI1 PI2 PI3 PI4 PI5 PI6 PI7 PI8 PI9 PI10 PI11 PI12 PI13 PI14 PI15 PI16 PI17 PI18 PI19 PI20 PI21 PI22 Concentration II V II III II I II I II II II III II II I I I II III I I II Acanthaceae

Justicia ●

Amaranthaceae

Alternanthera m ● t t t t t m I t ●

Amaranthus m t t t t

Gomphrena t ●

Anacardiaceae

Schinus I t t t t I t ● m

Spondias t t

Anacardiaceae t t

Annonaceae

Rollinia t

Apiaceae

Apiaceae ●

Arecaceae

Chamaedorea t

Elaeis t

Syagrus m t t t ●

Asteraceae

Aspilia t t

Bidens t ● t

Emilia m

Eupatorium t t

Gochnatia t

Lepidaploa ● t I

Vernonia 1 t t m m I

Vernonia 2 t

Asteraceae t

Bignoniaceae

Piriadacus erubescens t

Spatodea ●

Boraginaceae

Heliotropium ●

Tournefortia t

Varronia t t

Boraginaceae t

Burseraceae

Protium t

Table 1. Continuation.

Honey Samples

Pollen types PI1 PI2 PI3 PI4 PI5 PI6 PI7 PI8 PI9 PI10 PI11 PI12 PI13 PI14 PI15 PI16 PI17 PI18 PI19 PI20 PI21 PI22 Concentration II V II III II I II I II II II III II II I I I II III I I II Bromeliaceae

Bromeliaceae t

Cactaceae

Cereus ●

Cactaceae t

Cannabaceae

Celtis iguanaeus t t

Trema micrantha t

Caryophylaceae

Caryophylaceae t t

Combretaceae

Combretum P I I I t t I t m t m ●

Combretaceae 1 S t t t m

Combretaceae 2 m m

Commelinaceae

Commelina erecta L. t t t m t t

Convolvulaceae

Evolvulus glomeratus t t t

Jacquemontia ● t t

Cucurbitaceae

Cucurbitaceae ●

Elaeocarpaceae

Elaeocarpaceae m

Euphorbiaceae

Bernardia t

Croton 1 t m t m ● S m t ● S t

Croton 2 t t I m t t

Croton 3 I m t m t t

Croton 4 m m

Croton 5 m I

Euphorbia t

Pedilanthus t

Poinsetia ●

Ricinus communis ● t t t

Sapium I t

Euphorbiaceae m m

Gentianaceae

Schultesia ● t t t t m I

Lamiaceae

Hyptis ● ● m t t ● t m m I

Raphiodon t

Salvia t t I

Table 1. Continuation.

Honey Samples

Pollen types PI1 PI2 PI3 PI4 PI5 PI6 PI7 PI8 PI9 PI10 PI11 PI12 PI13 PI14 PI15 PI16 PI17 PI18 PI19 PI20 PI21 PI22 Concentration II V II III II I II I II II II III II II I I I II III I I II Lauraceae

Ocotea cernua t

Leguminosae

Acacia angustissima t

Aeschynomene m t m t t

Anadenanthera colubrina t t t t

Bauhinia ● ● ●

Caesalpinia t t

Chamaecrista 1 ● t t t t

Chamaecrista 2 t

Copaifera martii ● m t ●

Desmanthus ● ● t ●

Galactia remansoana t t

Inga quaternata t

Inga 1 ● ● ● m t t

Machaerium m m t ● m ● t t m t

Mimosa caesapiniifolia I I P P m P I P P m m P I m t t I S S S t

Mimosa lepidophora t m

Mimosa misera t t m m m t t t t m m S m I t

Mimosa pithecelobioides m

Mimosa pudica t m I m t t t I t t m t m S m

Mimosa serrulata t

Mimosa tenuiflora m m t t I I t I S I S t m m I ●

Mimosa ursina t

Mimosa xiquexiquensis t t t t I I ● t

Parapiptadenia zenthneri t

Piptadenia stipulaceae t t

Pithecelobium rufescens t t

Pityrocarpa moniliformis I m t P I I t S S I t P P P P S S t t I P

Senegalia piauhiensis t t ● ● t m t t ●

Senna undulata t

Senna 1 I t t t I t

Senna 2 t t

Zornia I t t ●

Leguminosae 1 t t

Leguminosae 2 t

Malpighiaceae

Banisteriopsis t t t t t

Byrsonima t t t

Malpighia emarginata m

Table 1. Continuation.

Honey Samples

Pollen types PI1 PI2 PI3 PI4 PI5 PI6 PI7 PI8 PI9 PI10 PI11 PI12 PI13 PI14 PI15 PI16 PI17 PI18 PI19 PI20 PI21 PI22 Concentration II V II III II I II I II II II III II II I I I II III I I II Malvaceae

Helicteris eichleri t t

Heliocarpus t

Herissantia tiubae ● ● I ● t t

Luehea m

Melochia/Waltheria ● t t t

Sida t ● t t

Malvaceae t

Melastomataceae

Clidemia t

Huberia ●

Melastomataceae ●

Myrtaceae

Aulomyrcia ●

Eugenia t t t I I t t m

Myrcia fosteri t

Myrcia laurotteana t t

Myrcia multiflora t

Myrcia 1 m I I t S I t

Myrcia 2 t t I

Myrcia 3 I t

Myrcia 4 t m m

Myrciaria t ●

Psidium t I

Myrtaceae 1 ● m t

Myrtaceae 2 t t I

Myrtaceae 3 m m S m t t

Nyctaginaceae

Boerhavia ●

Piperaceae

Peperomia t

Piper t I m t m

Phytolacaceae

Microtea m ● t I t t m t

Poaceae

Poaceae t ● t m t t t t I t t t t t t t

Polygalaceae

Polygala t ●

Polygonaceae

Polygonum ●

Table 1. Continuation.

Honey Samples

Pollen types PI1 PI2 PI3 PI4 PI5 PI6 PI7 PI8 PI9 PI10 PI11 PI12 PI13 PI14 PI15 PI16 PI17 PI18 PI19 PI20 PI21 PI22 Concentration II V II III II I II I II II II III II II I I I II III I I II Portulacaceae

Portulaca ● ●

Proteaceae

Roupala ●

Rhamnaceae

Ziziphus joazeiro ● t t I m t t

Rubiaceae

Borreria densiflora t

Borreria latifolia t t t I

Borreria ocimoides t

Borreria verticillata t I t S t ● t m t ● ● m m t t I t P I ●

Borreria 1 m

Chomelia t

Diodela radula ● t

Faramea ●

Mitracarpus albomarginatus I ●

Mitracarpus baturitensis t

Mitracarpus salzmannianus t P t

Richardia grandiflora ● t ● t

Rubiaceae t

Rutaceae

Citrus t

Salicaceae

Casearia arborea m

Sapindaceae

Paullinia m t

Serjania t t

Sapindaceae 1 m

Sapindaceae 2 t

Sapotaceae

Pouteria t t

Scrophulariaceae

Angelonia m t m

Solanaceae

Capsicum t

Solanum t m t t

Solanaceae t t ● ●

Turneraceae

Turneraceae ●

Table 1. Continuation.

Honey Samples

Pollen types PI1 PI2 PI3 PI4 PI5 PI6 PI7 PI8 PI9 PI10 PI11 PI12 PI13 PI14 PI15 PI16 PI17 PI18 PI19 PI20 PI21 PI22 Concentration II V II III II I II I II II II III II II I I I II III I I II Urticaceae

Cecropia t I t t I I t t

Urera t

Verbenaceae

Lippia ●

Violaceae

Violaceae ●

155

DISCUSSION

The great diversity of pollen types found in the analyzed samples is explained by the fact that it was a study of samples from different localities and from different vegetation types (Shubharani et al., 2012), reflecting the plant diversity in the state of Piauí. Studies using large samples from many localities tend to find a large number of pollen types, as was observed in Sajwani et al. (2007), Oliveira et al. (2010), and Shubharani et al. (2012). The diversity of pollen types per sample, when comparing the samples PI7, PI10, and PI13 with the samples PI3, PI6 and PI8, did not show correlations with the vegetation types, since both the caatinga and the transitional areas had a high and low diversity of pollen types per sample. The difference in the diversity of pollen types may neither be explained by the climatic conditions, since the samples were from the period of January to April, when the average index of monthly rainfall in Piauí is greater than 100 mm, facilitating continuous exuberant flowering. The great representation of pollen types of Euphorbiaceae, Leguminosae, Myrtaceae, and Rubiaceae in the samples is due to the fact that all of these families are well represented in the Brazilian semiarid, with the largest number of species in the caatinga and cerrado (Queiroz et al., 2006). Leguminosae, widely cited for the Brazilian semiarid, and especially for the caatinga (Giulietti et al., 2002; Queiroz et al., 2006), showed the greatest number of pollen types for this kind of vegetation, with 25 types, and with 23 types for the transitional areas, besides many species are good nectar and pollen producers. The similarity between the transitional areas and the caatinga is due to the fact that the transitional areas in Piauí, according to Castro (2007), are characterized by the inter- penetrating vegetation types of the cerrado, caatinga and carrasco (deciduous spineless vegetation). According to Queiroz et al. (2006), Leguminosae is conspicuously present in the caatinga and cerrado vegetations, representing 18.4% and 8.29% of the species, respectively. Its high frequency is also supported by Barth (1989), who stated Pityrocarpa moniliformis as an indicator for honeys from Piauí when predominant, and by Sodré et al. (2007, 2008) who studied samples from Piauí. Other studies in the Brazilian semiarid region also suggest that legumes are quite frequent in various bee products (Novais et al., 2006, 2009; Oliveira, 2009; Oliveira et al., 2010; Nascimento, 2011), and pointed to 156 importance of these plants for the maintenance of honey bee colonies. Santos-Filho (2009), having conducted a survey of the coastal vegetation of the State of Piauí, found fifteen species of Euphorbiaceae, among there are five species of Croton. It may explain the high pollen type diversity of Euphorbiaceae in the sample PI13. The cluster analysis results did not assign prominence to any of the three different vegetation types, but some inferences may still be made. Although Group I is composed of three samples from the caatinga and one sample from the transitional areas, their locations are geographically close, which may have contributed to the similarity in their pollen spectra. Group II, represented by samples from the caatinga (PI4, PI14, and PI18), coastal areas (PI13) and transitional areas (PI7, PI10, PI11, and PI21), is marked by smaller groupings, as is the case of [PI10 + PI11], with samples from neighboring municipalities, and that of [PI7 + PI21], which although geographically distant, belong to the same vegetation type. This grouping, even being featured with this diversity of vegetation types, can be explained by the floristic composition of ecotones of Piauí, marked by the preence of species typical of the cerrado and caatinga (Castro, 2007). Group III is characterized by two smaller clades [PI6 + PI16] and [PI15 + PI17], and by PI9 and PI12 positioned separately. The samples PI6 and PI16 seem to be grouped by the low number of shared types (6). The PI15 and PI17 are samples from the same municipality, São Raimundo Nonato, showing several pollen types in common, such as Herissantia tiubae, Sida, and Myrcia 2, and found only in a few studied samples. Group IV has representatives of the transitional areas only, with the PI5 and PI22 the most inter- related samples, with both of them sharing pollen types of Aeschynomene and Byrsonima, which are rarely shared in other samples, and with both of them having Pityrocarpa moniliformis as the predominant pollen type. Beekeepers‟ designation of the botanical origin of their honey is based on field observations and their belief that bees visit only one type of resource at a time (Todd & Vansell, 1942). However, our study, as well as other studies comparing beekeepers‟ labeling with the results of pollen analyses (Bryant Jr. & Jones, 2001; Moar, 1985), contradicts beekeepers‟ opinions. As pointed previously by Todd and Vansell (1942), Maurizio (1976), Louveaux et al. (1978), Moar (1985), and Bryant Jr. and Jones (2001), it is necessary to evaluate more than just do the pollen censuses, combining their information with those about floral sources of nectar. For example, Croton blanchetianus (one of the species known as marmeleiro) has nectar production which is considered low (Alves et al., 2005), but because of its wide 157 distribution, with individuals in large numbers (Carvalho et al., 2001; Santana, 2009), and with a large number of flowers per inflorescence, it is an important source of nectar and pollen. Furthermore, according to Torres (2009), other species of Croton are also popularly known as marmeleiro, demonstrating that non-scientific knowledge recognizes in marmeleiro not just one species, but a complex of different species. According to Torres (2009), among the Croton species that occur in the semiarid region of the Brazilian Northeast and those known as marmeleiro are Croton andrade-limae A.P. Gomes & M. Sales, Croton blanchetianus Baill., Croton nepetifolius Baill., Croton aff. triangularis (Müll. Arg.) Kuntze, and Croton urticifolius Lam.. All these species have very similar pollen grains, characterized by the exine ornamentation that consisting of an array of pila in small overlapping circles (Croton pattern). On the other hand, it should be noted that other species of Euphorbiaceae in the semiarid region have pollen grains that are included in the pollen type of Croton, such as species of Cnidoscolus Pohl and Julocroton Mart. (Salgado-Labouriau, 1973), as well as other Croton species of the same pollen type that are not popularly known as marmeleiro (Oliveira & Santos, 2000), thus extending the limits of this species complex even further. The high number of species designated as the Croton type may also be observed in the number of pollen types in the analyzed samples, with five types related to this genus. Taking into account the whole "Croton complex", i.e., considering all Croton types as one, for the designating honey as that of marmeleiro, the sample PI10 would have 30.03% of Croton, while the PI19 25.8%, which, like it is the case in other pollen types considered under-represented, such as Citrus spp., Medicago spp., and Tilia spp. (Maurizio 1976; Louveaux et al., 1978), could be indicative of monofloral honeys of marmeleiro. But, relating these data to the pollen concentration, the samples PI10 and PI19 should be considered heterofloral. The sample PI1 showed in its pollen profile 45.6% of the Combretum pollen type and could be thus considered monofloral, representing plants that produce both nectar and pollen (Santos et al., 2005). Quirino and Machado (2001) studied the floral biology of three species of Combretum, two from the caatinga (C. leprosum Mart. and C. pisonioides Taub.), and one from the Atlantic forest (C. fruticosum (Loefl.) Stuntz), and noted that the caatinga species may have inflorescences with up to 45 flowers, with the nectar production of ca. 5 µL per flower and the sugar concentrations of up to 21%. Data provide evidence that these species are good producers of nectar and confirm our diagnosis for the sample 158

PI1. The sample PI8 was considered monofloral, with 93.3% of Mimosa caesalpiniifolia, since, as noted by Maurizio (1976), honeys where the predominant pollen type exceeds 90% must be considered monofloral. Pityrocarpa moniliformis (Benth.) Luckow & R.W. Jobson, with its pollen present in the samples PI5, PI13-PI16, and PI22 in percentages ranging from 52.4% to 96.13%, is also considered an important source of nectar and pollen (Santos et al., 2005). Despite its relatively low nectar production, of ca. 1 µL per ten flowers, individuals of P. moniliformis have ca. 200 flowers per inflorescence (Ferreira, 2009), and are therefore a major nectar producer, qualifying the cited honeys samples as potentially monofloral. The samples PI2 and PI20, with the dominance of pollen types of Mitracarpus salzmannianus and Borreria verticillata, respectively, were not considered monofloral. No studies on the characteristics of nectar produced by Mitracarpus salzmannianus, such as its volume and sugar concentration are unavailable, and very little is known about its floral visitors. The same applies to Borreria verticilatta G. Mey, considered by Santos et al. (2005) to be a nectar producer, but with no studies on its characteristics available. Even though the above samples were not considered monofloral, these two bee plants should be the main nectar providers for those honeys. As for the importance of the number of pollen grains per gram of honey, Louveaux et al. (1978) showed that the absolute number of pollen grains per 10 grams of honey varies between 20,000 and 100,000 in most flower honeys, thus corresponding to Class II, with our own data confirming this classification by placing most samples in Class II. The same authors found the Class I honeys to be generally monofloral and poor in pollen grains. That finding was not confirmed in our study, as only two of the seven samples (PI8 and PI22) were considered monofloral.

159

CONCLUSIONS

Contrary to beekeepers‟ labeling that the source of their honey is marmeleiro (Croton spp.), only two of the examined samples showed in their pollen spectra evidences of a possible monofloral status, with the amount of pollen grains of the Croton type compatible with the types considered under-represented (e.g., Citrus, Medicago, and Tilia), and, even though with the numbers below 45%, they may still be considered monofloral. However, to support such claims more studies are needed, since the relative contribution (pollen/nectar) of the Croton species to the honey production remains unknown. Because of the great vegetation diversity of the Brazilian semi-arid areas and the insufficient knowledge about behavior of bees, foraging observations alone are not sufficient to establish the true contribution (of the nectar/pollen) to the composition of honeys of the native flora, and melissopalynological studies are essential for an accurate identification of the botanical sources in such honeys. Our results show the importance of pollen studies in the determination of plant sources of honeys and strengthen the argument that melissopalynology is an efficient method for it. 160

ACKNOWLEDGMENTS

The authors thank Dr. Bruno Almeida of EMBRAPA/MN and beekeepers of the State of Piauí for providing the honey samples and the CNPq for the Ph.D. scholarship to the first author and for the research fellowship to Francisco de Assis Ribeiro dos Santos. We also thank Alex Popovkin for furnishing the English version of this paper. 161

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CONSIDERAÇÕES FINAIS

166

CONSIDERAÇÕES FINAIS

A análise polínica dos méis de Apis mellifera produzidos no estado do Piauí possibilitou reconhecer a biodiversidade botânica da flora local, essa, utilizada pelas abelhas como fonte de recurso para sua alimentação. A riqueza de tipos polínicos encontrados nos espectros analisados reflete a característica do semiárido brasileiro, reconhecido pelo alto número de espécies botânicas. Com importância reconhecida, citam- se as famílias Amaranthaceae, Combretaceae, Leguminosae, Myrtaceae, Poaceae e Rubiaceae, consideradas as mais frequentes, com realce para as leguminosas e os tipos Mimosa caesalpiniifolia e Pityrocarpa moniliformis, os mais frequentes nos méis avaliados. As análises de agrupamento revelaram que a produção de mel no Estado é heterogênea, não sendo possível, através desse método, separar as amostras com base em tipos vegetacionais ou regiões. Apesar disso, no estudo focal realizado com méis provenientes de Simplício Mendes, as mesmas análises permitiram identificar associações entre tipos polínicos específicos, indicando que mais estudos desse gênero podem vir a auxiliar em uma identificação mais apurada da característica dos méis produzidos nas diferentes regiões do Estado. Esses estudos também são importantes para diagnosticar as principais fontes florais de cada região, e com auxílio de estudos de flora polínica, florística e fenologia, montar um calendário floral, possibilitando melhor exploração dos recursos botânicos locais e identificação da origem botânica. Com base nos espectros polínicos dos méis de Simplício Mendes, foi possível identificar uma associação de tipos polínicos indicadores de méis desse município, formada pelos tipos Borreria verticillata, Combretum, Croton, Herissantia, Hyptis, Microtea, M. caesalpiniifolia, M. misera, M. tenuiflora, P. moniliformis e Poaceae, embora seja difícil a tarefa de fazê-lo para todo o estado do Piauí. O estado é considerado responsável pela produção de um tipo de mel bastante apreciado no mercado, o mel de marmeleiro. Esse é reconhecido pelo gosto de cravo-da- índia, e tido como oriundo de algumas espécies do gênero Croton. Em análise de amostras (22) indicadas pelos apicultores como de mel de marmeleiro, não foi possível atestar a identidade botânica associada aos tipos polínicos relativos ao marmeleiro. Isso indica que somente as observações em campo não são suficientes para atestar a origem botânica dos produtos apícolas, e que as análises palinológicas são de fundamental importância para tal, 167 como realizado em vários países europeus. Isso não quer dizer que o Estado não seja produtor desse tipo de mel (marmeleiro), mas que estudos específicos sobre as plantas consideradas fornecedoras de néctar para produção desse mel devem ser conduzidos de maneira a preencher as lacunas de conhecimento sobre essas plantas quanto à sua relação de produção pólen/néctar, auxiliando assim em um melhor diagnóstico da origem botânica desses méis.