Efekt Lilipuci – Typy, Przyczyny I Znaczenie Dla Organizmów Znajdujących Się Pod Działaniem Niekorzystnych Czynników Środowiska

Tom 67 2018 Numer 2 (319) Strony 263–273

Krzysztof Roman Brom, Mariusz Andrzej Salamon

Katedra Paleontologii i Stratygrafii Wydział Nauk o Ziemi Uniwersytet Śląski w Katowicach Będzińska 60, 41-200 Sosnowiec WNoZ UŚ – Centrum Studiów Polarnych KNOW (Krajowy Naukowy Ośrodek Wiodący) Będzińska 60, 41-200 Sosnowiec Email: [email protected] [email protected]

EFEKT LILIPUCI – TYPY, PRZYCZYNY I ZNACZENIE DLA ORGANIZMÓW ZNAJDUJĄCYCH SIĘ POD DZIAŁANIEM NIEKORZYSTNYCH CZYNNIKÓW ŚRODOWISKA

WPROWADZENIE morfologię, funkcje życiowe i ekologię (Twit- chett 2006, 2007; Harries i Knorr 2009; Rozmiar ciała organizmu jest jedną z Huang i współaut. 2010). Przykładami po- kluczowych cech, mającą decydujący wpływ znanych już efektów fizjologicznych jest na jego funkcjonowanie. Ujawnia się on pod ujemna korelacja masy ciała kręgowca z postacią różnych efektów metabolicznych, fi- częstotliwością bicia jego serca lub ruchów zjologicznych, rozrodczych, behawioralnych i oddechowych. Efekty ekologiczne objawiają ekologicznych (Blanckenhorn 2000, Harries się np. jako dodatnia korelacja masy ciała i Knorr 2009, Huang i współaut. 2010). Do- z wielkością zasięgu terytorialnego danego datkowo, jest to parametr, który zazwyczaj z gatunku oraz negatywna korelacja wielko- łatwością może zostać oszacowany, zarówno ści z gęstością populacji, występującej na w przypadku organizmów współczesnych, danym obszarze o danym czasie. Natomiast jak i kopalnych. Daje to dobrą aproksyma- przykładem efektów rozrodczych jest dodat- cję do analiz trendów wielkościowych orga- nia korelacja masy ciała z długością trwania nizmów w czasie, dlatego też publikuje się ciąży i inkubacji. Warto też wspomnieć, że liczne prace poświęcone zmianom wielkości im większy rozmiar, tym zazwyczaj dłuższy ciała wielu grup zwierząt w różnych inter- czas życia organizmu (patrz fig. 1 w Harries wałach czasowych (Harries i Knorr 2009, i Knorr 2009). Wade i Twitchett 2009, Borths i Ausich Wielkość organizmu jest zdeterminowa- 2011, Brom i współaut. 2015b). Znanych na przez dwie główne „składowe”. Pierwsza jest kilka ogólnych zasad, próbujących wy- z nich to wypadkowa czynników genetycz- jaśnić zmiany kształtu i rozmiaru ciała u nych, natomiast druga to działanie czynni- różnych zwierząt. Należy jednak pamiętać, ków środowiskowych (zewnętrznych). Czyn- że hipotezy te są jedynie uogólnieniami i nie niki środowiskowe stale wpływają na orga- sprawdzają się w każdym przypadku. Do- nizm, dlatego każdy gatunek, poza zmienno- datkowo, znaczna część literatury odnoszą- ścią genetyczną, charakteryzuje się również ca się do tego tematu dotyczy kręgowców, zmiennością fluktuacyjną, czyli środowisko- głównie ssaków i ptaków. Publikacje doty- wą. Czynniki środowiskowe mogą być zarów- czące bezkręgowców są stosunkowo rzadsze no abiotyczne, jak i biotyczne. W przypadku (Harries i Knorr 2009, Wade i Twitchett abiotycznych, czyli fizykochemicznych, wy- 2009, Heim i współaut. 2015). różnia się np. takie cechy środowiska jak: Wielkość organizmu jest kluczowym atry- temperatura, zawartość tlenu czy zasolenie, butem mającym znaczący wpływ na jego a spośród biotycznych (pochodzących od

Słowa kluczowe: adaptacja, efekt lilipuci, karłowacenie, miniaturyzacja, wielkie wymierania 264 Krzysztof Roman Brom, Mariusz Andrzej Salamon

świata ożywionego) wyróżnić można m.in. ptaki, gady i owady. Natomiast wyspowa obecność drapieżników, konkurentów czy karłowatość dotknęła takie grupy zwierząt pasożytów (Calder 1996, Krebs 2011). jak: wyspiarskie trąbowce, hipopotamy, pa- rzystokopytne i dinozaury wyspy Hațeg pa- HIPOTEZY DOTYCZĄCE ZMIAN leooceanu Tetyda (Raia i Meiri 2006, Keppel WIELKOŚCI i współaut. 2009, Benton i współaut. 2010, Yong 2014). Również wzrost niektórych ras Jako reguły dotyczące zmian wielkości ludzi można wyjaśnić regułą wyspy, szcze- organizmu zazwyczaj wymienia się regu- gólnie ludów zamieszkujących wyspy Mikro- ły: Copea, Fostera i Bergmanna; ta ostat- nezji i Palau (Fitzpatrick i współaut. 2008). nia ściśle związana z regułą Allena (Berg- W przypadku reguły Bergmanna i Allena, mann 1847, Allen 1877, Cope 1896, Foster organizmy żyjące w klimatach chłodniejszych 1964, Harries i Knorr 2009). charakteryzują się większą masą niż blisko Reguła Copea została sformułowana spokrewnione z nimi zwierzęta klimatów przez amerykańskiego paleontologa Edwar- cieplejszych (Bergmann 1847). Dodatkowo, da Drinkera Copea w 1896 r. Jest to ogólna te żyjące w klimatach chłodnych posiadają tendencja do zwiększania rozmiarów ciała krótsze, bardziej krępe i masywniejsze pery- przez przedstawicieli danej linii ewolucyjnej feryjne części ciała, takie jak kończyny czy (Cope 1896). Przyczyną takiego zjawiska jest uszy (Allen 1877). W przypadku kręgowców, faworyzacja w doborze naturalnym zwierząt zależności te zostały stwierdzone między o rozmiarze większym, mimo tego, iż więk- innymi u zajęczków, gryzoni, ssaków dra- szy rozmiar ciała wiąże się między innymi pieżnych (niedźwiedzie, lisy, foki) i u ludzi z większym zapotrzebowaniem na pokarm, (Freckleton i współaut. 2003), zaś spośród większym prawdopodobieństwem wykry- bezkręgowców u owadów (Shelomi 2012) cia przez drapieżniki, zwiększeniem kosztów i głębokowodnych skorupiaków (Timofeev energetycznych wzrostu, rozwoju i reproduk- 2001). Dla skorupiaków głębokomorskich cji oraz opóźnieniem czasu osiągnięcia doj- wykazano również dodatkową zależność, któ- rzałości płciowej. Z drugiej strony, zwiększo- rą nazwano gigantyzmem głębinowym (ang. na masa ciała oznacza również wykształce- deep-water gigantism). Polega ona na dodat- nie odpowiednich adaptacji ochronnych prze- niej korelacji pomiędzy rozmiarem komórek ciwko drapieżnikom, łatwiejsze upolowanie ciała i długością życia a temperaturą, która ofiarny w przypadku samych drapieżników, obniża się wraz ze wzrostem głębokości (Ti- zwiększoną długość życia i zalety związane mofeev 2001). U owadów często mówi się o z wydajniejszą termoregulacją (Cope 1896, tak zwanej odwróconej regule Bergmana, po- Alroy 1998, Blanckenhorn 2000, Trammer nieważ udokumentowano wiele przypadków, 2002, Hone i Benton 2005). w których owady na wyższych szerokościach Reguła Fostera, zaprezentowana w geograficznych zmniejszały swoją masę cia- 1965 r. przez J. Bristola Fostera i uzupeł- ła (Mousseau 1997, Blanckenhorn i Demont niona przez Leigha Van Valena w 1973 r., 2004, Shelomi 2012). Reguła Bergmana zo- zwana również regułą wyspy lub efektem stała opracowana przez niemieckiego biologa wyspy, wiąże się z dwoma różnymi, przeciw- Carla Bergmana w 1847 r. (Bergmann 1847, stawnymi zjawiskami (Foster 1964, Van Va- Timofeev 2001), zaś reguła Allena przez len 1973, Harries i Knorr 2009). Pierwsze amerykańskiego zoologa Joela Asapha Allena z nich, wyspowy gigantyzm (ang. island gi- w 1877 r. (Allen 1877). gantism), dotyczy organizmów o stosunkowo małym rozmiarze ciała, które w wyniku po- EFEKT LILIPUCI ORAZ JEGO TYPY jawienia się bariery geograficznej, np. pasma górskiego lub morza pomiędzy kontynen- Kolejnym zjawiskiem opisującym zmiany tem a mniejszym obszarem geograficznym, wielkości organizmów jest efekt lilipuci (ang. po pewnym czasie zwiększają swoją masę Lilliput effect), nazywany czasem odwróconą ciała. Dzieje się tak głównie ze względu na regułą Copea. Pojęcie to wprowadził profesor ograniczoną liczbę drapieżników i konkuren- Urbanek w publikacji dotyczącej górnosylur- tów w nowym środowisku. Z kolei wyspowa skich graptolitów (Urbanek 1993). Opisał on karłowatość (ang. insular dwarfism) oznacza cechy reliktowych zespołów graptolitowych zmniejszenie się organizmów stosunkowo po serii późnosylurskich kryzysów biotycz- dużych, które zostały oddzielone od konty- nych. Jedną z nich, poza niską bioróżnorod- nentu, głównie wskutek mniejszych zasobów nością i dużą liczebnością, był nienaturalnie środowiskowych oraz dostosowywania się ga- mniejszy rozmiar graptolitów, który został tunków do mniejszej pojemności środowiska. zinterpretowany jako zahamowanie wzrotu Przykładami organizmów, które doświadczyły pod wpływem negatywnych czynników śro- wyspowego gigantyzmu są: wyspiarskie gry- dowiskowych. Autor opisał to zjawisko jako zonie, zajęczaki, drobne ssaki owadożerne, „efekt lilipuci”. Słowo „liliput” pochodzi z po- Efekt lilipuci 265

ki zwierząt o rozmiarach większych (Ryc. 1), często wręcz olbrzymich, określanych w literaturze jako tak zwana megafauna. W takim przypadku średni rozmiar ciała biocenoz ulega zmniejszeniu nie poprzez zmniejszenie się poszczególnych jego elementów, ale przez zachowanie tych gatunków, które już przed samym zdarzeniem charakteryzowa- ły się rozmiarem stosunkowo niedużym. Nie można w tym przypadku mówić o karłowa- ceniu populacji lub o zahamowaniu wzrostu jej poszczególnych osobników (Harries i Knorr 2009). Dodatkowo, w modelu tym faworyzowane są gatunki charakteryzujące się strategią rozrodczą typu r, podczas gdy prawdopodobieństwo wymarcia gatunków reprezentujących strategię typu K wzrasta Ryc. 1. Schematyczne przedstawienie preferencyj- (Twitchett 2006). Strategię typu r cechuje nego przetrwania taksonów o mniejszym rozmia- duża rozrodczość populacji, przy czym tylko rze ciała. kilka procent osobników młodocianych osią- ga dojrzałość płciową. Natomiast strategię Pionowe linie reprezentują zasięg stratygraficzny, nato- typu K charakteryzuje mała liczba potom- miast ich grubość jest proporcjonalna do rozmiaru da- stwa, ale troskliwa opieka nad nim, dlatego nego taksonu (grubsza linia oznacza gatunek większy) też gatunki posiadające tę strategię życiową (wg Harries i Knorr 2009, zmodyfikowana). cechują się mniejszą plastycznością i zdol- nościami adaptacyjnymi do nowych, nieko- wieści Jonathana Swifta Podróże Guliwera, rzystnych warunków środowiskowych (Krebs wydanej w 1726 r., w której tytułowy boha- 2011). ter podróżuje do krainy Liliputów, czyli lu- Drugi typ efektu lilipuciego określany dzików o małym wzroście (Huang i współaut. jest jako karłowacenie taksonów o stosun- 2010). Efekt ten sensu stricto definiuje się kowo dużym rozmiarze ciała (ang. dwar- jako odpowiedź adaptacyjną organizmu na fing of larger lineages), i w przeciwieństwie pogorszenie się warunków środowiskowych, do wyżej omawianego wymierania taksonów polegającą na pozdarzeniowym zmniejszeniu dużych, poszczególne elementy składające rozmiarów ciała osobników składających się się na daną biocenozę ulegają zmniejszeniu na daną populację (Urbanek 1993). Obecnie, (Ryc. 2). Dzieje się tak najprawdopodobniej znaczenie tego pojęcia zostało rozszerzone, wskutek faworyzowania w procesie rozmna- a z czasem wyróżniono typy efektu lilipu- żania mniejszych osobników danego gatun- ciego, natomiast efekt lilipuci w swej pier- ku. Osobniki mniejsze są w stanie szybciej wotnej definicji (według Urbanka) uznano za osiągnąć dojrzałość seksualną, wymaga- jeden z rodzajów tego fenomenu (Harries i Knorr 2009, Wade i Twitchett 2009, Brom i współaut. 2015b). Obecnie wyróżnia się trzy, aczkolwiek niektórzy autorzy wymieniają cztery, głów- ne modele efektu lilipuciego, określające w jaki sposób populacje danych grup taksonomicznych odpowiadają na negatywny wpływ środowiska (Harries i Knorr 2009, Wade i Twitchett 2009, Borths i Ausich 2011, Brom i współaut. 2015b, Salamon i współ- aut. 2016). Pierwszy z nich, to preferencyjne prze- trwanie taksonów o stosunkowo mniejszym rozmiarze ciała, określane czasem w literaturze jako wymieranie dużych takso- nów (ang. survival of small taxa, extinction of large taxa) (Twitchett 2006, Harries i Knorr 2009, Borths i Ausich 2011). Ma Ryc. 2. Schematyczne przedstawienie karłowace- ono miejsce wówczas, kiedy w trakcie trwania taksonów większych. nia masowego wymierania w wyniku dzia- łania globalnych, niekorzystnie czynników Objaśnienia patrz Ryc. 1 (wg Harries i Knorr 2009, środowiskowych, wymarciu podlegają gatun- zmodyfikowana). 266 Krzysztof Roman Brom, Mariusz Andrzej Salamon

kilku gatunków należących do tego samego rodzaju (ang. specific type Lilliput effect), natomiast w znaczeniu szerokim będzie do- tyczyć wyższych jednostek taksonomicznych, takich jak typ lub gromada (ang. gene- ral type Lilliput effect) (Huang i współaut. 2010). Zjawisko to może mieć kontekst globalny lub lokalny (Twitchett 2006).

PRZYKŁADY EFEKTU LILIPUCIEGO

Efekt lilipuci, w przeciwieństwie do innych teorii wyjaśniających zmiany wielko- ści ciała zwierząt w czasie, opisany został również na wielu bezkręgowcach (Twitchett 2006, Huang i współaut. 2010, Borths i Ausich 2011, Salamon i współaut. 2016). Ryc. 3. Schematyczne przedstawienie miniatury- Istnieją również doniesienia dotyczące tego zacji taksonów większych. zjawiska wśród roślin, aczkolwiek autorzy ? – przodek nowopowstałego taksonu o zmniejszonym często nie używają określenia „efekt lilipuci”. rozmiarze ciała. Objaśnienia patrz Ryc. 1 (wg Harries i Niedawno została opublikowana praca do- Knorr 2009, zmodyfikowana). tycząca kilku gatunków paproci nasiennych z rodzaju Glossopteris, które w trakcie póź- ją mniej kalorii do wzrostu i rozwoju oraz, nopermskiego masowego wymierania (ang. pomimo mniejszej rozrodczości w przypad- end-Permian Mass Extinction Event, EPME) ku niestabilnego środowiska, mają większą zmniejszyły powierzchnie swoich blaszek li- szanse na przeżycie i wydanie potomstwa. ściowych, co określono mianem efektu lili- W przypadku, kiedy dobór taki działa przez puciego – model karłowacenia (Chatterjee i dłuższy czas, cała populacja danego gatun- współaut. 2014). ku ulega zmniejszeniu, co można zaobserwo- W przypadku kręgowców efekt lilipuci wać w materiale kopalnym (Twitchett 2006, stwierdzony został m.in. dla grup takich jak: Harries i Knorr 2009, Wade i Twitchett konodonty, ryby chrzęstnoszkieletowe, ryby 2009, Brom i współaut. 2015b, Salamon i kostnoszkieletowe, gady i ssaki (np. Brook współaut. 2016). Karłowacenie jest określane i Bowman 2002, Buffetaut 2006, Chen i również jako zmniejszenie rozmiaru w obrę- współaut. 2013, Huttenlocker 2014, Sal- bie danej linii rozwojowej (Twitchett 2006, lan i Galimberti 2015). Publikacje dotyczą Borths i Ausich 2011). zarówno okresów wielkich wymierań (de- Kolejnym typem efektu lilipuciego jest wońskiego i permskiego), jak i pomniejszych miniaturyzacja (ang. miniaturization). Minia- zdarzeń (wymieranie megafauny plejstoceń- turyzacja, podobnie jak karłowacenie, odno- skiej, globalny efekt cieplarniany w olene- si się do pozdarzeniowego zmniejszenia ciała ku na granicy Smithian-Spathian) (Tabe- populacji w skutek działania negatywnych la 1). Doniesień na temat efektu lilipuciego czynników środowiskowych. Dodatkowo, fau- w grupie bezkręgowców jest jednak znacznie na pozdarzeniowa, poza zmniejszoną masą więcej i dotyczą one takich typów zwierząt ciała, charakteryzuje się także modyfikacjami jak: parzydełkowce (koralowce), stawonogi morfologicznymi (Ryc. 3), co odróżnia model (trylobity, małżoraczki, dziesięcionogi), ra- miniaturyzacji od wyżej omawianego modelu mienionogi, mięczaki (małże, brzuchonogi, karłowacenia (Harries i Knorr 2009, Wade głowonogi), mszywioły czy też szkarłupnie i Twitchett 2009, Brom i współaut. 2015b). (liliowce, wężowidła, jeżowce) i półstrunow- Niektórzy autorzy wydzielają czwarty, ce (graptolity) (Twitchett 2006, Harries i ostatni typ efektu lilipuciego, który połączo- Knorr 2009, Wade i Twitchett 2009, Met- ny jest z efektem Łazarza (Twitchett 2006, calfe i współaut. 2011, Brom i współaut. Mutter i Neuman 2009, Borths i Ausich 2015b, Salamon i współaut. 2016). Opraco- 2011, Brom i współaut. 2016). Efekt Łaza- wania omawiają wszystkie fanerozoiczne ma- rza definiuje się jako czasowe zniknięcie da- sowe wymierania (poza wymieraniem triaso- nego gatunku z zapisu kopalnego, określa- wym) oraz mniejsze zdarzenia, takie jak np. nego jako „takson Łazarza” (Fara 2001). Na- zdarzenie Kamura związane z ochłodzeniem zwa ta nawiązuje do wskrzeszenia Łazarza klimatu (Isozaki i Aljinović 2009), czy wy- opisanego w Nowym Testamencie. mieranie na granicy pliensbach-toark (dolna Efekt lilipuci może być rozpatrywany w jura), związane z warunkami anoksycznymi znaczeniu wąskim oraz szerokim. W pierw- (Morten i Twitchett 2009) (Tabela 2). W szym przypadku dotyczyć będzie jednego lub przypadku królestwa Protista, efekt lilipu- Efekt lilipuci 267

Tabela 1. Przykłady efektu lilipuciego udokumentowanego na poszczególnych grupach kręgowców.

Grupa kręgowców Wydarzenie/wymieranie Czas Literatura

Wymieranie późnodewońskie (zda- Girard i Renaud 1996, ~372 mln lat temu rzenie Kellwasser) Renaud i Girard 1999 Luo i współaut. 2006, Konodonty (Conodonta) Wymieranie późnopermskie ~252 mln lat temu 2008; Yin i współaut. 2007 Globalny efekt cieplarniany na ~246 mln lat temu Chen i współaut. 2013 granicy Smithian–Spathian

Wymieranie późnodewońskie (zda- Sallan i Galimberti ~358 mln lat temu Ryby chrzęstnoszkieletowe rzenie Hangenberg) 2015 (Chondrichthyes) Wymieranie późnopermskie ~252 mln lat temu Mutter i Neuman 2009

Wymieranie późnodewońskie (zda- Sallan i Galimberti ~358 mln lat temu Ryby kostnoszkieletowe rzenie Hangenberg) 2015 (Osteichthyes) Romano i współaut. Wymieranie późnopermskie ~252 mln lat temu 2016 Wymieranie późnodewońskie (zda- Sallan i Galimberti Czworonożne (Tetrapoda) ~358 mln lat temu rzenie Hangenberg) 2015 Gady ssakokształtne (The- Wymieranie późnopermskie ~252 mln lat temu Huttenlocker 2014 rapsida) Wymieranie na granicy kreda-pa- Kręgowce lądowe (Vertebrata) ~66 mln lat temu Buffetaut 2006 leogen

Wymieranie na granicy pliens- Ssaki (Mammalia) ~182 mln lat temu Brook i Bowman 2002 bach-toark ci został stwierdzony u otwornic i dotyczył z epizodami globalnego ocieplenia. W przy- takich zdarzeń jak wymieranie późnoperm- padku czynników powiązanych ze światem skie (Song i współaut. 2011), wymieranie na ożywionym wymienia się najczęściej: utratę granicy kreda-paleogen (Schmidt i współaut. organizmów symbiotycznych, załamanie pro- 2004, Keller i Abramovich 2009) oraz gwał- dukcji pierwotnej i załamanie sieci pokar- towne zmiany klimatu w pliocenie i eocenie mowych (Lockwood 2005, Twitchett 2006, (Wade i Olsson 2009). Wade i Peterson 2008, Harries i Knorr 2009, Wade i Twitchett 2009, Borths i PRZYCZYNY EFEKTU LILIPUCIEGO Ausich 2011). Należy jednak pamiętać, że większość z wyżej wymienionych elementów Bezpośrednią przyczyną wywołującą od- jest ze sobą ścisłe powiązana i działają ra- powiedź populacji pod postacią efektu lili- zem na organizy żywe, dlatego też efekt li- puciego jest działanie niekorzystnych czyn- lipuci najczęściej nie jest wywołany przez ników środowiska, zarówno biotycznych, jeden, konkretny czynnik, ale przez wypad- jak i abiotycznych. Jedną z możliwości jest kową działania kilku czynników (Twitchett wymarcie taksonów o dużych rozmiarach 2006, Harries i Knorr 2009, Borths i Au- ciała. Te, którym udało się przetrwać, są sich 2011). Zazwyczaj pojawienie się danego poddane siłom selekcji powodującej karło- czynnika powoduje pojawienie się kolejnych, wacenie, co wywołuje szybką adaptację or- składających się później na mniejsze bądź ganizmów do nowych warunków środowiska większe epizody wymierania organizmów. Na zewnętrznego. W przypadku czynników przykład zwiększenie zawartości dwutlenku pochodzących ze świata nieożywionego, naj- węgla (CO2) w atmosferze (w wyniku wzmo- częściej wymienia się zmiany warunków fi- żonego wulkanizmu), powoduje wzrost stę- − zykochemicznych środowiska, np.: tempe- żenia jonów HCO 3 w morzach i oceanach. ratury (ocieplenie lub ochłodzenie klimatu), W tym przypadku dochodzi do zakwaszenia poziomu zasolenia mórz, zakwaszenia, stę- oceanów, w wyniku czego wbudowywanie 2− żenia tlenu w środowisku (zjawiska anok- jonów HCO 3 przez faunę oskorupioną sta- syczne oraz hipoksyczne) czy też zmiany je się utrudnione, kosztowne energetyczne, poziomu mórz, które zazwyczaj związane są a czasem wręcz niemożliwe (Caldeira i Akai 268 Krzysztof Roman Brom, Mariusz Andrzej Salamon

Tabela 2. Przykłady efektu lilipuciego udokumentowanego na poszczególnych grupach bezkręgowców.

Grupa bezkręgowców Wydarzenie/wymieranie Czas Literatura

Sigurdsen 2012, Sigurdsen i Wymieranie późnoordowickie ~443 mln lat temu Hammer 2016

Chu i współaut. 2015, Forel Stawonogi (Arthropoda) Wymieranie późnopermskie ~252 mln lat temu i współaut. 2015

Wymieranie na granicy kreda- Martínez-Díaz i współaut. ~66 mln lat temu -paleogen 2016

Wymieranie późnoordowickie ~443 mln lat temu Huang i współaut. 2010

Wymieranie późnodewońskie ~358 mln lat temu Baliński i Racki 1999 Ramienionogi (Brachio- poda) Chen i współaut. 2005; He i współaut. 2007, 2010; Leigh- Wymieranie późnopermskie ~252 mln lat temu ton i Schneider 2008; Met- calfe i współaut. 2011

Wymieranie na granicy kreda- Mszywioły (Bryozoa) ~66 mln lat temu Sogot i współaut. 2014 -paleogen

Wymieranie późnoordowickie ~443 mln lat temu Kaljo 1996 Parzydełkowce (Cnidaria) Zdarzenie Kačák (eifel) ~387 mln lat temu Bosetti i współaut. 2011

Borths i Ausich 2011, Ausich Wymieranie późnoordowickie ~443 mln lat temu i Wilson 2016

Twitchett 1999, 2007; Wymieranie późnopermskie ~252 mln lat temu Twitchett i współaut. 2005; Szkarłupnie (Echinoder- Twitchett i Oji 2005

mata) Granica cenoman-turon ~93 mln lat temu Brom i współaut. 2015b

Granica kampan-mastrycht ~72 mln lat temu Salamon i współaut. 2016

Wymieranie na granicy kreda- ~66 mln lat temu Jeffery 2001 -paleogen Graptolity (Graptolithi- Wymieranie późnoordowickie ~443 mln lat temu Urbanek 1993 na)

Zdarzenie Kamura (gwadalup) ~259 mln lat temu Isozaki i Aljinović 2009

Hautmann i Nützel 2005, Payne 2005, Twitchett 2007, Wymieranie późnopermskie ~252 mln lat temu Hautmann i współaut. 2011, Metcalfe i współaut. 2011, Mięczaki (Mollusca) Yates i współaut. 2012

Zmiany poziomu mórz (środko- ~245 mln lat temu Brom i współaut. 2016 wy trias, wapień muszlowy)

Wymieranie na granicy pliens- ~182 mln lat temu Morten i Twitchett 2009 bach-toark

2005, Hoegh-Guldberg i współaut. 2007, gólnych populacji. Następstwem tego może Goffredo i współaut. 2014, Garilli i współ- być wymieranie gatunków, co dalej pociąga

aut. 2015). Wzrost zawartości CO2 w atmos- za sobą załamanie sieci pokarmowych. W ferze pociąga za sobą również wzrost tempe- przypadku gwałtownego wymierania różnych ratury, w związku z czym, w wyniku topnie- organizmów, w zbiorniku wodnym zachodzą nia lodowców, dochodzi do podniesienia się również intensywne procesu gnilne, które poziomu mórz i zanikania siedlisk poszcze- przyczyniają się do zwiększenia w nim za- Efekt lilipuci 269 wartości siarkowodoru, martwej materii or- jawia się w danej jednostce czasu, fawory- ganicznej oraz pojawienia się warunków hi- zując te osobniki, które są lepiej dostosowa- poksycznych, a czasem wręcz anoksycznych, ne do środowiska. W przypadku środowiska co również intensyfikuje procesy wymiera- niestabilnego często będą to właśnie osob- nia (Schlanger i Jenkyns 1976, Hotinski niki skarłowaciałe (Harries i Knorr 2009, i współaut. 2001). Przy tak niestabilnych i Borths i Ausich 2011, Brom i współaut. niekorzystnych warunkach środowiskowych, 2015b, Salamon i współaut. 2016). organizmy zmniejszające masę ciała, zyskują dużą przewagę nad organizmami większymi EFEKT LILIPUCI A ORGANIZMY (Borths i Ausich 2011, Brom i współaut. WSPÓŁCZEŚNIE ŻYJĄCE 2015b, Salamon i współaut. 2016). Należy także pamiętać, że istnieje wiele Efekt lilipuci odnosi się do materiału doniesień na temat innych przyczyn karło- kopalnego (Urbanek 1993), aczkolwiek zna- wacenia organizmów niż niekorzystny wpływ ne są przypadki, gdzie rozmiar organizmów środowiska, np. jako dostosowanie do mniej- współcześnie żyjących, składających się na szych przestrzeni w spękaniach lub jaski- daną populację, w wyniku działania nieko- niach (troglomorficzny tryb życia; np. Brom rzystnego czynnika środowiskowego uległ i współaut. 2015a) lub przystosowanie do zmniejszeniu. Przykładem takiego doniesie- specjalnej diety (owadożerne dinozaury; np. nia są badania Garilli i współaut. (2015), Novas i współaut. 2013). Nie jest to jed- które wykazały, że populacje morskich śli- nak efekt lilipuci, ponieważ zmiana rozmiaru maków Cyclope neritea i Nassarius cornicu- ciała nie jest spowodowana oddziaływaniem lus w środowisku o obniżonej wartości pH negatywnych czynników środowiska, a ada- dostosowały swoją fizjologię do niekorzyst- ptacją do konkretnego stylu życia (Harries i nych warunków otoczenia. Zapotrzebowanie Knorr 2009). na energię metaboliczną u tych mięczaków było mniejsze, aczkolwiek zapotrzebowanie ZALETY EFEKTU LILIPUCIEGO na tlen wzrosło. Najprawdopodobniej wzrost stężenia CO2 w środowisku spowodował Mniejszy rozmiar organizmu zazwyczaj spadek wydajności metabolicznej i koniecz- pociąga za sobą kilka negatywnych konse- ność zużycia większej ilości energii na pro- kwencji, dlatego dobór naturalny faworyzuje cesy związane z kalcyfikacją muszli. Muszle osobniki o masie większej (Harries i Knorr tych ślimaków były mniejsze i nosiły ślady 2009). Większy rozmiar ciała wiąże się jed- rozpuszczania, które były tylko częściowo nak z większym zapotrzebowaniem na po- zregenerowane. Z drugiej strony, redukcja szczególne zasoby środowiskowe. W przy- masy kompensowała spadek wydajności me- padku środowiska niestabilnego, np. takiego, tabolicznej, dzięki czemu mogły one przeżyć jaki ma miejsce podczas okresów wymierań, w takim środowisku. organizmy o większym rozmiarze ciała nie W przypadku pewnych doniesień na te- są w stanie zaspokoić w pełni swoich po- mat karłowacenia gatunków można wyróżnić trzeb, co często skutkuje ich śmiercią (Har- często udział dodatkowego czynnika streso- ries i Knorr 2009, Borths i Ausich 2011, gennego, jakim jest czynnik antropogenicz- Brom i współaut. 2015b). Dodatkowo, wpływ ny, czyli działalność człowieka. Przekładem czynników fizykochemicznych, takich jak: tego jest karłowacenie nadmiernie odławia- podwyższona lub obniżona temperatura czy nych gatunków ryb i innych zwierząt mor- zmiana poziomu zasolenia, powoduje, że or- skich o znaczeniu kulinarnym. Spada wtedy ganizm nie znajduje się w swoim optimum nie tylko liczebność populacji tych zwierząt, ekologicznym, przez co nie zużywa energii ale również wielkość składających się na na rozmnażanie się. Organizmy poddane nią organizmów. Odławianie i pozyskiwanie działaniu skrajnych czynników giną, jeśli ich większych zdobyczy jest po prostu dużo bar- wartości przekroczą zakres tolerancji danego dziej opłacalne dla rybaków, podczas gdy gatunku (Krebs 2011). zwierzęta mniejsze nadal pozostają w środo- Organizmy mniejsze cechują się niższym wisku, dzięki czemu mają możliwość przeka- zapotrzebowaniem na pokarm i inne zaso- zania swoich genów potomstwu, które rów- by środowiska. Rozmiar również jest bezpo- nież będzie charakteryzował rozmiar mniej- średnio skorelowany z objętością narządów, szy, odziedziczony po osobnikach rodziciel- w tym z objętością gonad, dlatego mniejsze skich. Dodatkowo, obecnie stosowane reguły osobniki cechują się mniejszą rozrodczo- dotyczące odławiania i wprowadzenie wymia- ścią, co powszechnie uważane jest za wadę, ru ochronnego poszczególnych gatunków ryb ale jednocześnie szybciej osiągają dojrzałość (rozmiar, poniżej którego odłowiona ryba po- płciową. W niestabilnym ekosystemie szyb- winna zostać wpuszczona do wody) również sze uzyskiwanie zdolności do rozmnażania nasilają ten efekt. Dlatego też ważnym jest jest przewagą, ponieważ więcej pokoleń po- sukcesywne wprowadzanie zasad zrównowa- 270 Krzysztof Roman Brom, Mariusz Andrzej Salamon

żonego rybołówstwa (Kozłowski 1992, 2006; skuteczna adaptacja do tego typu niekorzystnych wa- Wade i Twitchett 2009; Baillie-Penn 2015). runków, ponieważ organizmy skarłowaciałe cechują się mniejszym zapotrzebowaniem na określone zasoby śro- dowiska oraz szybciej osiągają dojrzałość płciową. Został PODSUMOWANIE on opisany u takich grupach organizmów jak kręgowce, bezkręgowce, protisty oraz rośliny. Efekt lilipuci odnosi się do zmian wiel- kościowych organizmów w przeszłości geo- logicznej Ziemi. Pokazuje, w jaki sposób LITERATURA organizmy zagrożone wyginięciem dostoso- Allen J. A., 1877. The influence of Physical con- wują się do zmienionego środowiska w celu ditions in the genesis of species. Radic. Rev. przeżycia, dalszej reprodukcji i ewolucji. 1, 108-140. Niezbędne są badania samego efektu oraz Alroy J., 1998. Cope’s rule and the dynamics of body mass evolution in North American fossil wywołujących go przyczyn, jak również ba- mammals. Science 280, 731-734. dania nad wielkimi wymieraniami i pomniej- Ausich W. I., Wilson M. A., 2016. Llandovery szymi zdarzeniami, które prowadzą do wy- (early Silurian) crinoids from Hiiumaa Island, marcia różnych gatunków. Kluczem do po- western Estonia. J. Paleontol. 90, 1138-1147. znania przyszłości jest poznanie przeszłości Baillie-Penn K. U., 2015. Mass extinction let tiny fish rule the seas. www.futurity.org/fish-lil- tak, aby móc przewidzieć w jaki sposób w liput-effect-mass-extinction-1049212/. przyszłości poszczególne biocenozy odpowie- Baliński A., Racki G., 1999. Wymieranie i odra- dzą na zmieniające się warunki klimatyczne dzanie się faun ramienionogowych a kryzys oraz, często, na destrukcyjną dla przyrody na granicy fran-famen. Przegl. Geolog. 47, działalność człowieka. 373-378. Benton M. J., Csiki Z., Grigorescu D., Redel- PODZIĘKOWANIA storff R., Sander P. M., Stein K., Weisham- pel D. B., 2010. Dinosaurs and the island Autorzy teksu dziękują prof. dr hab. rule: The dwarfed dinosaurs from Haţeg Is- Janu Kozłowskiemu (Instytut Nauk o Środo- land. Palaeogeogr. Palaeoclimatol. Palaeoecol. 293, 438-454. wisku, Uniwersytet Jagielloński) za recenzję, Bergmann C., 1847. Über die Verhältnisse der sugestie oraz polecenie ciekawej literatury Wärmeökonomie der Thiere zu ihrer Größe. uzupełniającej. Dodatkowo, pragną serdecz- Göttinger Studien 3, 595-708. nie podziękować za dofinansowanie swoich Blanckenhorn W. U., 2000. The evolution of body size: What keeps organisms small? Quart. badań ze środków projakościowych Krajowe- Rev. Biol. 75, 385-407. go Naukowego Ośrodka Wiodącego (KNOW) Blanckenhorn W. U., Demont M., 2004. Berg- otrzymanych przez Centrum Studiów Polar- mann and converse Bergmann latitudinal nych na lata 2014-2018. Krzysztof R. Brom clines in Arthropods: Two Ends of a Continu- dziękuje za finansowanie badań ze środ- um? Integr. Compar. Biol. 44, 413-424. Borths M. R., Ausich W. I., 2011. Ordovician-Si- ków finansowych przyznanych w ramach lurian Lilliput crinoids during the end-Ordo- konkursu Preludium (UMO-2015/17/N/ vician biotic crisis. Swiss J. Palaeontol. 130, ST10/03069) organizowanego przez Narodo- 7-18. we Centrum Nauki. Autorzy dziękują rów- Bosetti E. P., Grahn Y., Horodyski R. S., Mend- lowicz-Mauller P., Breuer P., Zabini C., nież za możliwość wykorzystania rycin głów- 2011. An earliest Givetian “Lilliput Effect” in nemu edytorowi czasopisma Palaeogeogra- the Paraná Basin, and the collapse of the phy, Palaeoclimatology, Palaeoecology (Else- Malvinokaffric shelly fauna. Paläontologische vier) Thomasowi Algeo oraz autorom rycin: Zeitschrift 85, 49-65. Peterowi Harriesowi i Paulowi Knorrowi. Brom K. R., Brachaniec T., Salamon M. A., 2015a. Troglomorphism in the Middle Triassic Streszczenie crinoids from Poland. Sci. Nat. (Naturwissen- schaften) 102, 60. Efekt lilipuci (lub efekt Liliputa) w swojej pierwotnej Brom K. R., Salamon M. A., Ferré B., Bra- wersji definiuje się jako odpowiedź adaptacyjną organi- chaniec T., Szopa K., 2015b. The Lilliput ef- zmu na pogorszenie się warunków środowiskowych, po- fect in crinoids at the end of the Oceanic An- legającą na pozdarzeniowym zmniejszeniu rozmiarów cia- oxic Event 2: A case study from Poland. J. ła osobników składających się na daną populację. Obec- Paleontol. 89, 1076-1081. nie wyróżniamy cztery jego typy: preferencyjne przetrwa- Brom K. R., Niedźwiedzki R., Brachaniec T., Fer- nie taksonów o mniejszym rozmiarze ciała (wymieranie ré B., Salamon M. A., 2016. Environmental control on shell size of Middle Triassic bivalve taksonów o dużych rozmiarach), karłowacenie taksonów Plagiostoma. Notebooks Geol. 16, 297-305. o dużych rozmiarach, miniaturyzacja połączona z dodat- Brook B. W., Bowman D. M. J. S., 2002. Ex- kowymi zmianami morfologicznymi oraz efekt lilipuci po- plaining the Pleistocene megafaunal extinc- łączony z efektem Łazarza. Jako główne przyczyny tego tions: Models, chronologies, and assumptions. zjawiska wymienia się drastyczne zmiany temperatury Proc. Natl. Acad. Sci. USA 99, 14624-14627. (ocieplenie lub ochłodzenie klimatu), zmiany stopnia za- Buffetaut E., 2006. Continental Vertebrate ex- solenia mórz, zakwaszenie mórz, zubożenie środowiska tinctions at the Triassic-Jurassic and Creta- w tlen (zjawiska anoksyczne oraz hipoksyczne), fluktu- ceous-Tertiary boundaries: a comparison. [W:] acje poziomu morza, utratę organizmów symbiotycznych, Biological processes associated with impact events. Cockell C., Gilmour I., Koeberl C. załamanie w produkcji pierwotnej oraz załamanie sieci (red.) Springer Berlin Heidelberg, Berlin, 245- troficznych. Efekt lilipuci rozpatrywany jest jednak jako 256. Efekt lilipuci 271

Caldeira K., Akai M., 2005. Ocean storage. [W:] Triassic of South China and its implications IPCC Special Report on Carbon Dioxide Cap- for benthic recovery after the end-Permian bio- ture and Storage. Metz B., Davidson O., de tic crisis. Geobios 44, 71-85. Coninck H., Loos M., Meyer L. (red.). Cam- Harries P. J., Knorr P. O., 2009. What does the bridge University Press, New York, 277-318. ‘Lilliput Effect’ mean? Palaeogeogr. Palaeocli- Calder W. A., 1996. Life history and body size. matol. Palaeoecol. 284, 4-10. [W:] Size, function, and life history. Calder W. He W., Shi G. R., Feng Q., Campi M. J., Gu S., A. (red.). Dover Publications, INC., Mineola, Bu J., Peng Y., Meng Y., 2007. Brachiopod Nowy Jork, 285-331. miniaturization and its possible causes during Chatterjee R., Ghosh A. K., Kar R., Rao G. the Permian-Triassic crisis in deep water envi- M. N., 2014. Dwarfism and Lilliput effect: a ronments, South China. Palaeogeogr. Palaeocli- study on the Glossopteris from the late Perm- matol. Palaeoecol. 252, 145-163. ian and early Triassic of India. Curr. Sci. He W. H., Twitchett R. J., Zhang Y., Shi G. R., 107, 1735-1744. Feng Q. L., Yu J. X., Wu S. B., Peng X. F., Chen Z. Q., Kaiho K., George A. D., 2005. Sur- 2010. Controls on body size during the Late vival strategies of brachiopod faunas from the Permian mass extinction event. Geobiology 8, end-Permian mass extinction. Palaeogeogr. Pa- 391-402. laeoclimatol. Palaeoecol. 224, 232-269. Heim N. A., Knope M. L., Schaal E. K., Wang S. Chen Y., Twitchett R. J., Jiang H., Richoz S., C., Payne J. L., 2015. Cope’s rule in the evo- Lai X., Yan C., Sun Y., Liu X., Wang L., lution of marine animals. Science 347, 867- 2013. Size variation of conodonts during 870. the Smithian-Spathian (Early Triassic) global Hoegh-Guldberg O., Mumby P. J., Hooten A. warming event. Geology 41, 823-826. J., Steneck R. S., Greenfield P., Gomez E., Chu D., Tong J., Song H., Benton M. J., Song Harvell C. D., Sale P. F., Edwards A. J., H., Yu J., Qiu X., Huang Y. Tian L., 2015. Caldeira K., Knowlton N., Eakin C. M., Igle- Lilliput effect in freshwater ostracods during sias-Prieto R., Muthiga N., Bradbury R. H., the Permian-Triassic extinction. Palaeogeogr. Dubi A., Hatziolos M. E., 2007. Coral reefs Palaeoclimatol. Palaeoecol. 435, 38-52. under rapid climate change and ocean acidifi- Cope E. D., 1896. The primary factors of organic cation. Science 318, 1737-1742. evolution. Open Court Publishing Company, Hone D. W., Benton M. J., 2005. The evolution Chicago. of large size: how does Cope’s Rule work? Fara E., 2001. What are Lazarus taxa? Geol. J. Trends Ecol. Evol. 20, 4-6. 36, 291-303. Hotinski R. M., Bice K. L., Kump L. R., Najjar Fitzpatrick S. M., Nelson G. C., Clark G., 2008. R. G., Arthur M. A., 2001. Ocean stagnation Small scattered fragments do not a dwarf and end-Permian anoxia. Geology 29, 7-10. make: Biological and archaeological data indi- Huang B., Harper D. A. T., Zhan R., Rong J., cate that prehistoric inhabitants of Palau were 2010. Can the Lilliput Effect be detected in normal sized. PLoS One 3, e3015. the brachiopod faunas of South China follo- Forel M. B., Crasquin S., Chitnarin A., Angio- wing the terminal Ordovician mass extinction? lini L., Gaetani M., 2015. Precocious sexu- Palaeogeogr. Palaeoclimatol. Palaeoecol. 285, al dimorphism and the Lilliput effect in Neo- 277-286. -Tethyan Ostracoda (Crustacea) through the Huttenlocker A. K., 2014. Body Size Reduc- Permian-Triassic boundary. Palaeontology 58, tions in Nonmammalian Eutheriodont Therap- 409-454. sids (Synapsida) during the End-Permian Mass Foster J. B., 1964. The evolution of mammals on Extinction. PLoS One 9, e87553. islands. Nature 202, 234-235. Isozaki Y., Aljinović D., 2009. End-Guadalupian Freckleton R. P., Harvey P. H., Pagel M., 2003. extinction of the Permian gigantic bivalve Ala- Bergmann’s rule and body size in mammals. toconchidae: End of gigantism in tropical seas Am. Natural. 161, 821-825. by cooling. Palaeogeogr. Palaeoclimatol. Pala- Garilli V., Rodolfo-Metalpa R., Scuderi D., eoecol. 284, 11-21. Brusca L., Parrinello D., Rastrick S. P. S., Jeffery C. H., 2001. Heart urchins at the Creta- Foggo A., Twitchett R. J., Hall-Spencer J. ceous-Tertiary boundary: a tale of two clades. M., Milazzo M., 2015. Physiological advan- Paleobiology 27, 140-158. tages of dwarfing in surviving extinctions in Kaljo D., 1996. Diachronous recovery pat- high-CO2 oceans. Nat. Clim. Change 5, 678- terns in Early Silurian corals, graptolites and 682. acritarchs. Geol. Soc. London Spec. Publ. Girard C., Renaud S., 1996. Size variation in co- 102, 127-133. nodonts in response to the upper Kellwasser Keller G., Abramovich S., 2009. Lilliput effect in crisis (Upper Devonian of the Montagne Noire, late Maastrichtian planktic foraminifera: Re- France). Compt. Rend. l’Acad. Sci. Ser. IIA, sponse to environmental stress. Palaeogeogr. Earth Planet. Sci. 323, 435-442. Palaeoclimatol. Palaeoecol. 284, 47-62. Goffredo S., Prada F., Caroselli E., Capaccio- Keppel G., Lowe A. J., Possingham H. P., 2009. ni B., Zaccanti F., Pasquini L., Fantazzini P., Changing perspectives on the biogeography of Fermani S., Reggi M., Levy O., Fabricius K. the tropical South Pacific: influences of disper- E., Dubinsky Z., Falini G., 2014. Biominerali- sal, vicariance and extinction. J. Biogeogr. 36, zation control related to population density un- 1035-1054. der ocean acidification. Nat. Clim. Change 4, Kozłowski J., 1992. Optimal allocation of resourc- 593-597. es to growth and reproduction: implications for Hautmann M., Nützel A., 2005. First record of a age and size at maturity. Trends Ecol. Evol. heterodont Bivalvia (Mollusca) from the Early 7, 15-19. Triassic: Palaeoecological significance and - im Kozłowski J., 2006. Why life histories are di- plications for the “Lazarus problem”. Palaeon- verse. Pol. J. Ecol. 54, 585-605. tology 48, 1131-1138. Krebs C. J., 2011. Ekologia - eksperymentalna Hautmann M., Bucher H., Brühwiler T., Goude- analiza rozmieszczenia liczebności. Wydawnic- mand N., Kaim A., Nützel A., 2011. An unu- two Naukowe PWN, Warszawa. sually diverse mollusc fauna from the earliest 272 Krzysztof Roman Brom, Mariusz Andrzej Salamon

Leighton L. R., Schneider C. L., 2008. Tax- Schlanger S. O., Jenkyns H. C., 1976. Cretace- on characteristics that promote survivorship ous Oceanic Anoxic Event: causes and conse- through the Permian-Triassic interval: transi- quences. Geologie en Mijnbouw 55, 179-184. tion from the Paleozoic to the Mesozoic bra- Schmidt D. N., Thierstein H. R., Bollmann J., chiopod fauna. Paleobiology 34, 65-79. 2004. The evolutionary history of size varia- Lockwood R., 2005. Body size, extinction events, tion of planktic foraminiferal assemblages in and the early cenozoic record of veneroid bi- the Cenozoic. Palaeogeogr. Palaeoclimatol. Pa- valves: A new role for recoveries? Paleobiology laeoecol. 212, 159-180. 31, 578-590. Shelomi M., 2012. Where are we now? Bergman- Luo G., Lai X., Jiang H., Zhang K., 2006. Size n’s rule sensu lato in insects. Am. Natural. variation of the end Permian conodont Neogon- 180, 511-519. dolella at Meishan Section, Changxing, Zhe- Sigurdsen A., 2012. Size change in brachiopods jiang and its significance. Sci. China Ser. D and trilobites of the Oslo Region during the 49, 337-347. Ordovician and during the Ordovician-Silu- Luo G., Lai X., Shi G. R., Jiang H, Yin H., Xie rian transition. Evidence of Cope’s Rule and S., Tong J., Zhang K., He W., Wignall P. the Lilliput Effect? Praca magisterska, Wydział B., 2008. Size variation of conodont elements Biologii Uniwersytetu w Oslo, Oslo. of the Hindeodus-Isarcicella clade during the Sigurdsen A., Hammer Ø., 2016. Body size trends Permian-Triassic transition in South China and in the Ordovician to earliest Silurian of the its implication for mass extinction. Palaeogeogr. Oslo Region. Palaeogeogr. Palaeoclimatol. Pa- Palaeoclimatol. Palaeoecol. 264, 176-187. laeoecol. 443, 49-56. Martínez-Díaz J. L., Phillips G. E., Nyborg T., Sogot C. E., Harper E. M., Taylor P. D., 2014. Espinosa B., de Araújo Távora V., Cente- The Lilliput Effect in Colonial Organisms: Che- no-García E., Vega F. J., 2016. Lilliput ef- ilostome Bryozoans at the Cretaceous-Paleoge- fect in a retroplumid crab (Crustacea: Decapo- ne Mass Extinction. PLoS One 9, e87048. da) across the K/Pg boundary. J. South Am. Song H., Tong J., Chen Z. Q., 2011. Evolutionary Earth Sci. 69, 11-24. dynamics of the Permian–Triassic foraminifer Metcalfe B., Twitchett R. J., Price-Lloyd N., size: Evidence for Lilliput effect in the end-Per- 2011. Changes in size and growth rate of ‘Lil- mian mass extinction and its aftermath. Pala- liput’ animals in the earliest Triassic. Palaeo- eogeogr. Palaeoclimatol. Palaeoecol. 308, 98- geogr. Palaeoclimatol. Palaeoecol. 308, 171- 110. 180. Timofeev S. F., 2001. Bergmann’s principle and Morten S. D., Twitchett R. J., 2009. Fluctua- deep-water gigantism in marine crustaceans. tions in the body size of marine invertebrates Biol. Bull. Russian Acad. Sci. 28, 646-650. through the Pliensbachian-Toarcian extinction Trammer J., 2002. Power formula for Cope’s rule. event. Palaeogeogr. Palaeoclimatol. Palaeoecol. Evol. Ecol. Res. 4, 147-153. 284, 29-38. Twitchett R. J., 1999. Palaeoenvironments and Mousseau T. A., 1997. Ectotherms follow the con- faunal recovery after the end-Permian mass verse to Bergmann’s rule. Evolution 51, 630- extinction. Palaeogeogr. Palaeoclimatol. Pala- 632. eoecol. 154, 27-37. Mutter R. J., Neuman A. G., 2009. Recovery Twitchett R. J., 2006. The palaeoclimatology, pa- from the end-Permian extinction event: Evi- laeoecology and palaeoenvironmental analysis dence from “Lilliput Listracanthus”. Palaeo- of mass extinction events. Palaeogeogr. Pala- geogr. Palaeoclimatol. Palaeoecol. 284, 22-28. eoclimatol. Palaeoecol. 232, 190-213. Novas F. E., Agnolín F. L., Ezcurra M. D., Por- Twitchett R. J., 2007. The Lilliput effect in the firi J., Canale J. I., 2013. Evolution of the aftermath of the end-Permian extinction event. carnivorous dinosaurs during the Cretaceous: Palaeogeogr. Palaeoclimatol. Palaeoecol. 252, The evidence from Patagonia. Cretaceous Res. 132-144. 45,174-215. Twitchett R. J., Feinberg J. M., O’Connor D. D., Payne J. L., 2005. Evolutionary dynamics of gas- Alvarez W., 2005. Early Triassic ophiuroids: tropod size across the end-Permian extinction their paleoecology, taphonomy and distribution. and through the Triassic recovery interval. Pa- Palaios 20, 213-223. leobiology 31, 269-290. Twitchett R. J., Oji T., 2005. Early Triassic re- Raia P., Meiri S., 2006. The island rule in large covery of echinoderms. Compt. Rend. Palevol. mammals: paleontology meets ecology. Evolu- 4, 531-542. tion 60, 1731-1742. Urbanek A., 1993. Biotic crises in the history of Renaud S., Girard C., 1999. Strategies of surviv- Upper Silurian graptoloids: A Palaeobiological al during extreme environmental perturbations: model. Int. J. Paleobiol. 7, 29-50. evolution of conodonts in response to the Kell- Van Valen L. M, 1973. Pattern and the balance wasser crisis (Upper Devonian). Palaeogeogr. of nature. Evol. Theory 1, 31-49. Palaeoclimatol. Palaeoecol. 146, 19-32. Wade B. S., Peterson P. N., 2008. Planktonic fo- Romano C., Koot M. B., Kogan I., Brayard A., raminiferal turnover, diversity fluctuations and Minikh A. V., Brinkmann W., Bucher H., Kri- geochemical signals across the Eocene/Oligo- wet J., 2016. Permian-Triassic Osteichthyes cene boundary in Tanzania. Marine Micropa- (bony fishes): diversity dynamics and body leontol. 68A, 244-255. size evolution. Biol. Rev. Cambridge Philo- Wade B. S., Olsson R. K., 2009. Investigation of soph. Soc. 91, 106-147. pre-extinction dwarfing in Cenozoic planktonic Salamon M. A., Brachaniec T., Brom K. R., Lach foraminifera. Palaeogeogr. Palaeoclimatol. Pa- R., Trzęsiok D., 2016. Dwarfism of irregular laeoecol. 284, 39-46. echinoids (Echinocorys) from Poland during Wade B. S., Twitchett R. J., 2009. Extinction, the Campanian-Maastrichtian Boundary Event. dwarfing and the Lilliput effect. Palaeogeogr. Palaeogeogr. Palaeoclimatol. Palaeoecol. 457, Palaeoclimatol. Palaeoecol. 284, 1-3. 323-329. Yates A. M., Neumann F. H., Hancox P. J., 2012. Sallan L., Galimberti A. K., 2015. Body-size re- The earliest Post-Paleozoic freshwater bivalves duction in vertebrates following the end-Devo- preserved in coprolites from the Karoo Basin, nian mass extinction. Science 350, 812-815. South Africa. PLoS One 7, e30228. Efekt lilipuci 273

Yin H., Feng Q., Lai X., Baud A, Tong J., 2007. Yong E., 2014. Islands make animals tamer. Nat. The protracted Permo-Triassic crisis and multi- News, doi:10.1038/nature.2014.14462. -episode extinction around the Permian-Triassic boundary. Glob. Planet. Change 55, 1-20.

KOSMOS Vol. 67, 2, 263–273, 2018

Krzysztof Roman Brom, Mariusz Andrzej Salamon

Department of Paleontology and Stratigraphy, Faculty of Earth Sciences, University of Silesia in Katowice, Będzińska 60, 41-200 Sosnowiec, WNoZ UŚ – Centre for Polar Studies KNOW (Leading National Research Centre), Będzińska 60, 41-200 Sosnowiec, Email: [email protected], [email protected]

LILLIPUT EFFECT – TYPES, CAUSES AND SIGNIFICANCE FOR ORGANISMS UNDER UNFAVOURABLE ENVIRONMENTAL CONDITIONS

Summary In its original version, Lilliput effect (LE) is defined as adaptive response of an organism to the deterioration of environmental conditions, involving after-event reduction of individuals body size in a given population. Cur- rently, four patterns of LE are considered – preferential survival of smaller taxa (extinction of large taxa), dwarfing of taxa, miniaturization combined with additional morphological changes, and LE combined with Lazarus effect. As the main reasons underlying this phenomenon are mentioned: drastic temperature changes (climate warming or cooling), changes in sea salinity, sea acidification, depletion in oxygen of environment (anoxic and hypoxic conditions), sea level fluctuations, loss of symbiotic organisms, collapse in primary production and of food webs. However, LE is considered as effective adaptation for this type of unfavorable conditions, because dwarfed organisms require lower demand for certain environmental resources and quickly reach sexual maturity. The Lilliput effect has been described for many groups of organisms such as vertebrates, invertebrates, protists and plants.

Key words: adaptation, dwarfing, Liliput effect, miniaturization, mass extinctions