Bull. Plankton Soc. Japan 5（9 1）: 35–47, 2012 原：襟鞭毛虫類の分類・生態・系統 35 日本プランクトン 学会報 ©e Plankton Society of Japan 2012

襟鞭毛虫類の分類・生態・系統（総説）

原 成光

宮崎国際大学 〒889–1605 宮崎市清武町加納1405

Taxonomy, ecology and phylogeny of choano agellates（ Review） S  H

1405 Kano, Kiyotake-cho, Miyazaki-shi, Miyazaki, 889–1605 Japan E-mail: [email protected]

Abstract Choanoagellates are solitary or colonial heterotrophic agellates. ey are distributed widely in the fresh water and seawater habitats of the world. e name “Choanoagellate” is derived from the morphological characteristics, i.e. a agellate with a collar（ choano-） surrounding the agellum. ey are a large and highly di- verse group, and nearly 250 spp. have been described. Traditionally, three families are recognized in this group of organisms, i.e. （ apparently naked organisms）, Salpingoecidae（ organisms with cell holders of or- ganic membranes, thecae） and Acanthoecidae（ organisms with siliceous basket-like cell holders, loricae）. e cell is oval, ovoidal or obovoidal, and possesses a agellum at one end, that is surrounded with a funnel shaped collar composed of 30–40 microvilli. e agellum beats to produce a water current owing from the cell body to the tip of the agellum. erefore, cells of free swimming forms swim with the agellum（ posterior propulsion）, like the swimming of a sperm. e cell traps micro-particles, mainly bacteria, moving wit the water current produced by the agellum and these attach to the outside of the collar. is is a well-adapted cell apparatus for ltering suspend- ed particles. ese organisms are typical bacterio-feeders in the aquatic ecosystem. ey play a role connecting dis- solved organic matter and bacteria to bigger animals in the microbial loop. e morphological characteristics, i.e. possessing a agellum surrounded with collar of microvilli, are highly similar to those of the choanocyte in sponges, and the systematically close relationship between the choanoagel- late and the sponge has been pointed out early in the study of choanoagellates. is inference has been supported by other similarities in the microstructures of their cells. Moreover, the close relationship, and also the isolation of choanoagellates from the Protista group, has been conrmed by an increasing body of genetic information, which indicates that choanoagellates are a sister clade to the clade of metazoans and the closest unicellular group to mul- ticellular animals.

Key words: mitochondria, agella, lorica, lter feeder, Protozoa, Metazoa

1. 襟鞭毛虫類とは？ ち，その鞭毛は30–40本の微絨毛（ microvilli） よりなる 襟鞭毛虫類は単細胞性あるいは群体性の従属栄養生物 じょうご形の襟で囲まれている．鞭毛は基部から先端部 で，世界中の淡水域および海水域にプランクトンまたは へと波打ち，細胞本体から鞭毛先端へと向かう水の流れ ベントスとして広く分布する．これまで約250種が記載 を作り出す．その流れに乗ってくる細菌や粒状有機物が されており，多様性に富んだ比較的大きな群である．襟 襟の外側に付着すると，襟基部から伸びてくる仮足に 鞭 毛 虫 類（ Choanoagellate） と い う 名 称 は， こ の 類 が よって捕食している． じょうご形（ choano-） の襟を持った鞭毛虫（ agellate） で 襟鞭毛虫は海水・淡水域に広く普遍的に分布し，水界 あるという特徴的な形態をうまく表している（ Fig. 1）． における代表的な細菌捕食者である．つまり，いわゆる 細胞は楕円体，卵形或いは倒卵形で，一端に鞭毛をも 微生物食物網（ microbial loop） において，溶存有機物–細

2011年12月20日受付，2012年1月31日受理 36 日本プランクトン学会報 第59巻 第1号（2012）

Fig. 2. A colony of Proterospongia（ Codonosigidae）.（ After Kent 1882.）. Fig. 1. A choanoagellate cell. Labels: collar（ 1）; agellum（ 2）; microvill（i tentacles）（ 3）; nucleus（ 4）; food vacuoles（ 5）.

菌をより大型の捕食者に繋ぐ役割を担っている． 襟で囲まれた鞭毛を持つという形態的特徴は，多細胞 動物である海綿動物の襟細胞に良く似ており，襟鞭毛虫 類と海綿動物との類縁関係は襟鞭毛虫類の発見当初から 指摘されてきた．細胞微細構造，特にミトコンドリアや 鞭毛装置，の比較は襟鞭毛虫類と海綿動物との近縁性， ひいては襟鞭毛虫類の原生生物からの隔離，を支持して いる．近年，集積される遺伝子情報は，この推定が正し いことを示している．

Fig. 3. Salpingoeca（ Salpingoecidae）.（ Aer Lemmermann in 2. 襟鞭毛虫類の形態 Starmach 1985.） ほとんどの襟鞭毛虫類の体制は細胞とその一部あるい は全部を囲む外被からできている．細胞の形態は極めて 一様で，大きな特徴がみられないのが普通である．それ に比べ外被は変化に富み，この群は外被の形態によって コドノシガ科，サルピンゴエカ科，アカントエカ科の3 つの科に分類されてきた．（属名Codosigaは語源的には Codonosigaの 方 が 正 し い， し か し 動 物 命 名 規 約 か ら James-Clark（ 1867） によって設立された属名Codosigaを 用いる（ Kent 1880–1882）．科名コドノシガ科（ Codonosi-

gidae） はKent（ 1880–1882） によって設立された．本総説 Fig. 4. Diaphanoeca grandis（ Acanthoecidae）. e brous thin ではKent（ 1880–1882） に従って科名コドノシガ科（ Co- membrane lining extending from near the top opening of the lo- donosigidae） を用いる）．コドノシガ科（ Codonosigidae） rica to the second transverse costa from the top is not indicated. は光学顕微鏡的に確認できる外被を持たないが，電子顕 微鏡観察によれば薄い糖被（ glycocalyx） で囲まれている 片（ costal strip） が線状に繋がった骨で構成された鳥籠状 （Fjerdingstad 1961, Leadbeater and Morton 1974b, Hibberd の殻被（ lorica） と，その一部を裏打ちする有機質の繊維 1975, Leadbeater 2008b），また群体を作るものにはゼラチ でできた薄膜とを持っている（ Fig. 4）．この有機質の薄 ン質の基質に細胞が埋まっている場合もある（ Fig. 2）． 膜は襟の根元付近で細胞に接していて，細胞を殻被の中 サルピンゴエカ科（ Salpingoecidae） の細胞は光学顕微鏡 央に懸垂している．殻被の骨には，細胞軸と平行な縦の でも観察可能な膜被（ theca） で囲まれている（ Kent 1880– 骨（縦 骨 longitudinal costa） と 横 の 骨（横 骨 transverse 82, Leadbeater 1977, omsen 1977）（ Fig. 3）．アカントエ costa：通常，鞭毛のある開口部側から第1横骨，第2横 カ科（ Acanthoecidae） の種の細胞は珪酸質の肋骨状の骨 骨と数える）とがあるが，種によっては骨片が密に隣接 原：襟鞭毛虫類の分類・生態・系統 37

しているものや，細胞軸に螺旋状に配列する傾向も見ら れる．多くの場合，骨片の概形は肋骨状であるが，詳し く見ると形態や大きさは殻被の各部に特徴的でそれぞれ の部位によって異なっており，特定の形態の骨片が特定 の部位に配列される．また，骨片の両側に翼を持ち長楕 円形となったものや，「く」の字状に曲ったもの，中央 や一端に小平面（ facet） を持ったものなど種特異的な形 態も示す．個々の殻被の形態は各分類群に特徴的かつ比 較的安定な形質なので，本科の種の同定に用いられてい る．しかし，骨片の形や数，大きさ，配列などに変異も 見られ，種類によっては近縁の種類と殻被の形態に明瞭 Fig. 5. （ left） and Choanocyte of a sponge （ ）（ ） な差が認められない場合もあり，本群の分類の問題点と right . Adapted from Maldonado 2004. Labels: accessory centriole（ a）; basal body（ bb）; basal foot（ bf）; Golgi apparatus もなっている（ Leadbeater 1991）． （g）; microtubules（ m）; microvilli（ mi）; mitochondria（ mt）; pu- 細胞内の微細構造は基本的には通常の真核細胞の特徴 tative rootlet（ r）; ciliary vane（ v）. を示している．一端に鞭毛とそれを囲む微絨毛よりなる 襟があり，やや前方寄りの細胞中央に核があり，核内に ク チ ン フ ィ ラ メ ン ト が 通 っ て お り（ Leadbeater 1983a, は仁がある．核と鞭毛基部との間にゴルジ装置がある． Leadbeater 1983b, Karpov & Leadbeater 1998, Maldonado 核の周辺にミトコンドリアが位置している．細胞後部に 2004, King et al. 2008），アクチンフィラメントの基部は は食胞等の小胞が分布する．ここでは襟鞭毛虫類の類縁 鞭毛装置の微小管に接している（ Karpov & Leadbeater を考察するうえで重要となる鞭毛，襟，ミトコンドリア 1998）．このようなアクチンフィラメントで支えられた について述べる．鞭毛は「9＋2」の基本構造を持ち， 太さが一定の微絨毛は，アメーバ類の幅の広い仮足や， 海産種のものは先端が細くなったむち型であるが，淡水 太陽虫等の先細の軸足とも異なり，海綿動物を含めた多 産種のなかには鞭毛の細胞に近い部分の両脇に細胞膜で 細胞動物と共通の特徴である（ Leadbeater 1983a, Shalchi- 包まれたきわめて繊細な繊維状の翼からなる修飾構造を an-Tabrizi et al. 2008）． 持っているものが知られている（ Petersen & Hansen 1954, ミトコンドリア，特にクリステの構造は生物群によっ Hibberd 1975）．この鞭毛修飾構造は他の原生生物のもの て特徴的であることが知られている．動物や陸上植物， とは異なり（ Hibberd & Leedale 1972, Dodge 1973），海綿 菌類，緑藻類，紅藻類などは板状クリステをもち，ユー 動物の襟細胞のそれに近い（ Hibberd 1975, Mehl & Reiswig グレナ類はディスク状クリステを，その他の多くの原生 1991, Maldonado 2004）（ Fig. 5）．一方，海産の襟鞭毛虫 生物は管状クリステを持っている．Leadbeater（ 1972）, 類からは翼状の鞭毛修飾構造は報告されていない（ ex. Leadbeater & Manton（ 1975）, Hibberd（ 1975） 等による襟 Leadbeater and Morton 1974b）．海産種の鞭毛にはもとも 鞭毛虫類の細胞内微細構造の研究により，襟鞭毛虫類の と翼状の鞭毛修飾構造が無いのか，あるいは顕微鏡観察 ミトコンドリアのクリステは板状であり，多くの原生生 における脱塩の過程で海産種は繊細な鞭毛修飾構造も除 物とは異なることが示された．鞭毛や鞭毛装置の特徴と かれてしまうのか（ Leadbeater and Morton 1974b），まだ 合わせて，襟鞭毛虫類が「単細胞生物群」のなかで特異 はっきりしていない．鞭毛は系統内で保守的な器官なの な位置にあることが分かる． で，この淡水産種と海産種の鞭毛構造の違いは何によっ ているのか解明が待たれる．襟鞭毛虫類の鞭毛装置で 3. 形態形成過程 は，基底小体から放射状に延びる微小管が特徴的である 3-1. 細胞分裂 （Laval 1971, Leadbeater & Morton 1974a, Hibberd 1975, Kar- 前述したように襟鞭毛虫類の細胞は様々な構造の外被 pov & Leadbeater 1998）．この微小管は細胞分裂の際には によって包まれている．Glycocalyx（糖被）は伸縮性が 紡錘糸となることも（ Leadbeater 1994） 海綿動物の襟細胞 あるが，theca（膜被）やlorica（殻被）には伸縮性は認 の鞭毛装置とよく似ている（ Leadbeater 1983b, Karpov & められない．従ってそれらの外被の中の細胞が増大し分 Leadbeater 1998, Maldonado 2004）（ Fig. 5）． 裂するのに際しては，それぞれの外被と適合した分裂様 襟鞭毛虫類の襟は前述したように，伸縮が可能な数十 式を示す（ Carr et al. 2008）． 本の微絨毛でできている．各微絨毛の内部には数本のア 糖被のみを持つ種，あるいは糖被で囲まれた運動性の 38 日本プランクトン学会報 第59巻 第1号（2012）

Fig. 6. Nuclear and cell division in Monosiga ovata（. Adapted from Karpov & Leadbeater 1997.）

Fig. 7. Cell division in Salpingoeca inquillata.（ Adapted from Ellis 1929.）

生活相では細胞の分割面は細胞軸と平行になり，二つの Fig. 8. Cell division in a nudiform （ Acanthoeca specta- 娘 細 胞 は 横 に 並 ぶ（ Lateral cell division） が，Monosiga bilis）（. Aer Leadbeater et al. 2009.） e two daughter cells bear ovataでは核分裂の中期に細胞のほぼ両端，襟の外に鞭 agella pointing in the same direction, and the upper daughter cell does not bear new costal strips. Labels: agellum（ f）; daugh- 毛が出来始め，細胞分裂に伴ってそれらの鞭毛が襟の中 ter cel（l j）. 央に移動してくる（ Karpov & Leadbeater 1997）（ Fig. 6）． サルピンゴエカ類の膜被（ theca） で囲まれた生活相で Tectiform類の親細胞は娘細胞が新たな殻被を作るの は，二つの娘細胞は膜被の中に横に並ぶことはできない に必要な総ての骨片を，細胞分裂に先立って形成し，襟 ので，新たな幼若細胞は膜被の外に作られる（ Burck の先端付近に集積する．その後，親細胞の核は殻被の中 1909, Ellis 1929）．まず親細胞がアメーバ状になり，一部 で通常の横方向へと分裂するが，一つの娘細胞は早やか が膜被の外にはみ出してくる．それに続いて核の分裂が に殻被の口方向に，2つの娘細胞の細胞軸の極性が逆方 起こり，一つの核は膜被の中の細胞質に残り，もとの膜 向になるように移動する．そのため，殻被の底に位置す 被に留まる娘細胞となる．他の核は膜被の外にはみ出し る娘細胞は，親細胞と同様に鞭毛・襟の生じてくる一端 た細胞質に移動してくる．この移動してきた核を含む細 が殻被の口を向いている．それに対して殻被の口側の娘 胞質は，膜被の中の細胞質から分裂して他の娘細胞とな 細胞は，鞭毛の生じてくる一端が殻被の底を向いてい り，鞭毛を生じて泳ぎ去る（ Emergent division）（ Fig. 7）． る．つまり，2つの娘細胞の鞭毛と襟を生ずる面が向き 殻被（ lorica） を持つアカントエカ類の増殖型は，細胞 合っていることになる．殻被の口側の娘細胞は分裂の 分裂後に殻被から出てゆく娘細胞の殻被を形成するため 後，十分に鞭毛・襟が発達する前に，親細胞があらかじ の1組の骨片を，細胞分裂に先立って親細胞が形成する め作っておいた一揃いの骨片と共に，やや太い触手に か，分裂後に娘細胞自身が形成するかでtectiformと よって殻被の外に押し出される．その後，鞭毛，襟，触 nudiformという2つのタイプに分けられる（ Manton et al. 手 を 生 じ， 骨 片 を 配 列 し て 殻 被 を 形 成 す る（ Fig. 9） 1981）． （Leadbeater et al. 2009）． Nudiform類の親細胞は殻被の中で分裂し，2つの娘細 3–2. 殻被の形成 胞はほぼ縦方向に並ぶ．この2つの娘細胞は親細胞と同 珪酸質の骨片でできた殻被で細胞が囲まれていること じ向きに並んでいる，つまり両細胞とも鞭毛は殻被開口 を特徴とするアカントエカ科は，襟鞭毛虫類の中で最も 部の方向に伸びてくる．娘細胞の1つは元の殻被に残 多くの種を含んでいるグループである．前述のように， り，殻被の開口部に近い方の1つは裸のまま親の殻被か この殻被の形成過程にはnudiformとtectiformとの2つの ら泳ぎ去り，その後，自ら1組の骨片を形成し，新たな 様 式 が 知 ら れ て お り（ Carr et al. 2008, Leadbeater et al. 殻被に組み立てる（ Fig. 8）（ Carr et al. 2008）． 2009），これらの様式の殻被形成過程はLeadbeater等に 原：襟鞭毛虫類の分類・生態・系統 39

Fig. 9. Cell division in a tectiform species（ Stephanoeca diplocostata）（. Aer Leadbeater et al. 2009（ le）, aer Ellis 1929（ right）.） e up- per daughter cell is pushed into an accumulation of costal strips produced by the parent cell. e picture on the le corresponds to stage 4 of the gures on the right. Label: daughter cel（l j）.

Fig. 10. Assembly of the nudiform lorica（ Helgoeca nana）（. Aer Leadbeater et al. 2009.） During the formation of lorica, the inner helical costae rotate. Arrowheads point to the junctions between ends of helical costae and corresponding longitudinal costae.

よって詳しく調べられている（ Leadbeater 1979a, b, Lead- 片で，被殻の底から口へと作られる．次いで被殻のより beater 1994a, b, Leadbeater et al. 2009）． 外側に位置することになる骨片がやはり底から口方向へ Nudiformでは娘細胞は細胞分裂後，娘細胞は親細胞 と作られる．これらの骨片は細胞外に排出された後，襟 から泳ぎ去り，どこか基物に定着する．そこで新たな骨 の内側に細胞軸と垂直の向きに集められる．縦骨や螺旋 片の形成が始まり，新たな殻被の形成に必要なすべての の骨となる骨片は，それぞれ1本分がまとめて束ねられ 骨片の形成が終了したのち，殻被の形成が始まる．骨片 ている．横骨の場合は4つに分けて束ねられる．この段 の形成は，細胞周辺部にあり細胞軸方向に配列した小胞 階では，殻被の内側に位置することになる骨片が外側 （SDV＝silica deposition vesicle） 内で行われ，完成した骨 に，殻被の外に位置することになる骨片が細胞に近い位 片は細胞外に排出される．Nudiform類の殻被は基本的 置に集められている．核分裂の後，娘細胞の一つが殻被 には，外側の縦骨（ longitudinal costae） と内側の螺旋に の口の方に移動し，その際，娘細胞同士の将来の鞭毛位 配列した骨でできている．そのため，骨片は外側の縦骨 置が向かい合うように殻被の口に近い側の娘細胞が半回 の基部から開口部へ，次に内側の螺旋骨の基部から開口 転する．この回転に合わせて，集められていた骨片の束 部へと形成と排出が進められる．総ての骨片の準備が も位置が入れ替わり，殻被の内側の骨を作る骨片が娘細 整ったところで，特定の骨片同士をつないで螺旋状の骨 胞に近く，殻被の外側に位置することになる骨片が細胞 と縦骨を形成しながら殻被が形成される．この螺旋は左 から離れた位置にくる．縦骨を作る骨片は縦方向に，横 ねじの方向に捻じれている（ Fig. 10）．骨片を配列・接着 骨を作ることになる骨片は細胞の鞭毛側に横方向に集め して殻被に仕上げるのに必要な時間は5 ～ 15分ぐらい られる（ Leadbeater et al. 2009）． である． Tectiformの種では骨片は細胞分裂に備えて逆さまに 4. 生活史 作られる．最初に作られるのは被殻の内側に位置する骨 襟鞭毛虫類の分類や形態学などに比べて，生活史の研 40 日本プランクトン学会報 第59巻 第1号（2012）

究は進んでおらず，有性生殖や核相の交代は襟鞭毛虫類 独立に生育しているとして記載された．その際，細胞外 の間では確認されていない．このことは今まで有性生殖 に被膜を持たないCodosiga属と，明らかな膜被をもつ の確認に力が注がれてこなかったことに起因するのかも Salpingoeca属とが新設された．Saville-Kent（ 1881–1882） しれない（ Nielsen 2008）．しかし，生活史の中で異なっ は新たな分類群Choanoagellata目を設立し，光学顕微鏡 た生活形を取る種や，シストを形成する種が知られてい では被膜がなく裸に見える種類をコドノシガ科（ Codon- る． osigidae） に，シャンパングラス状の膜被を持つものをサ 鞭毛をもたず，その代り発達した襟を持つ固着性の ルピンゴエカ科（ Salpingoecidae） に，ゼラチン状の基質 Choanoeca perplexa（サルピンゴエカ科）は，鞭毛を持ち に埋まって群体を形成する種類をファランステリウム科 遊泳性の生活相（ Leadbeater 1977） と，群体性のProtero- （Phalansteriidae） に分類した．ファランステリウム科の spongia choanojuncta（コ ド ノ シ ガ 科 ） の 生 活 相（ Lead- 名前の由来となったPhalansteriumは現在では所属不明 beater 1983b） とを持っている．フラスコ型の膜被を持つ の，むしろアメーバに近い分類群とされている（ Cava- Salpingoeca amphoridium（サルピンゴエカ科）は細胞後 lier-Smith et al. 2004. Adl et al. 2005）. Ellis（ 1929） は淡水産 部が糸状の触手で繋がったProterospongia型の生活相を に加えて海産の襟鞭毛虫も積極的に研究し，細胞を覆う 持つことが知られている（ Carr et al. 2008）．また，カッ 外皮にはCodosiga属のような粘液質のものとSalpingoeca プ型の膜被を持つSalpingoeca rosetta（ ＝Proterospongia sp. 属のような膜被以外に，海産のものでは珪酸質のバス ATCC 50818） の固着性の生活相は，餌として細菌Al- ケット状の殻被を持つ種があることを見出した．そし goriphagus sp. を与えると定常的にProterospongia状の群体 て，それぞれのグループは特有の細胞分裂様式をとるこ を形成する（ Leadbeater 2008b, Fairclough et al. 2010, Dayel とを見出した．また，Salpingoeca属では膜被が口の部分 et al. 2011）．そもそも膜被を持ち固着性の多くの種は細 から底の部分へと形成されるのに対して，珪酸質の殻を 胞分裂の後，娘細胞の一つは一時的には遊走子となるこ 持つ群では，殻被は底の部分が先ず形成され，続いて口 とで分布を広げる．この遊泳相の細胞は餌の豊富な環境 の方へと形成が進んでゆくことも見出している．Norris では遊泳相のまま増殖することも，また増殖した細胞が （1965） はアメリカ西海岸のタイドプールから豊富な襟 離れなければ群体を形成することも可能である（ Lead- 鞭毛虫群を見出し，珪酸質のバスケット状の殻被を持つ beater 2008b）． 分類群の独立性を認め，それらを新たに設立したアカン 淡水や浅海に棲むプランクトン性のプロチスタの中に ト エ カ 科（ Acanthoecidae） に 分 類 し た．Manton et al. はシストを形成するものが知られている．襟鞭毛虫類で （1981） は襟鞭毛虫類の栄養摂取方法についての疑問を も早くから淡水性の種でシストの形成が記録されてきた 検討する中で，アカントエカ科の細胞分裂の様式には2 が（ Kent 1880–1882, Fisch 1883）， 淡 水 性 の 群 体 形 成 種 型があり，分裂後に娘細胞が自分で殻被形成のための骨 Desmarella moniliformisの，電子顕微鏡を用いた，シスト 片を作るタイプをnudiform, 分裂前に親細胞が娘細胞の 形成の詳しい研究は最近になって行われた（ Leadbeater 殻被ための骨片をあらかじめ作っておくタイプをtecti- & Karpov 2000）．この種のシストは繊維性の厚い膜から formと命名した． なるフラスコ型である．シストは培養開始の3日後から 襟鞭毛虫類の細胞では，1鞭毛とそれを囲む微絨毛よ 現れ始め，指数増殖期にも増加を続けることから，この りなる襟を持つという外部形態も，鞭毛基部と核との間 種のシスト形成の要因は内在的なものと考えられてい にゴルジ体があり，核周辺にミトコンドリアが，細胞後 る．シスト形成時や出芽時に同調した核分裂は観察され 部に食胞があるという細胞内小器官の配置も殆どの種に ていない．この様なシスト形成の様式はアメーボゾアの 共通した形質である．そこで従来，本生物群の分類は主 一種であるAcanthamoeba palestinensisと似た部分がある として外部被殻の形態に基づいて行われてきている が，後者の場合は培養が定常期に入ることがシスト形成 （omsen & Buck 1991）．しかし，「生活史」の項で述べ の引き金になっている（ Lasman 1987）．シスト形成がD. たようにコドノシガ科とサルピンゴエカ科との区別が曖 moniliformisのどういう成長戦略に組み込まれているの 昧になってきている．また「7. 襟鞭毛虫類の系統進化」 かは解明されていない． で後程述べるように，遺伝子情報に基づく類縁関係の推 定は，コドノシガ科とサルピンゴエカ科の連続性，及び 5. 襟鞭毛虫類の分類 nudiformとtectiformの不連続性を支持することから， 襟鞭毛虫類はまずJames-Clark（ 1867） により，海綿動 Nitsche et al.（ 2011） は襟鞭毛虫類の分類体系を再編し， 物の襟細胞と区別のつかない個体が，単細胞生物として 綱Choanoagellateaに2目CraspedidaとAcanthoecidaを 設 原：襟鞭毛虫類の分類・生態・系統 41

け，目Craspedidaに1科Salpingoecidae を，目Acanthoeci- 持っており，単独のプランクトン個体として観察される daに2科AcanthoecidaeとStephanoecidaeを 設 け た． 科 ことが多く，水中を生活域としている（ Carr 2008）． Salpingoecidaeにはかつてのコドノシガ科とサルピンゴ 6-2. 摂食行動 エカ科に含まれていた種を分類した．目Acanthoecida の 襟鞭毛虫類の細胞ほぼ例外なく1鞭毛とそれを取り囲 科Acanthoecidaeにはnudiformの種を，科Stephanoecidae む微絨毛からなる襟を持っている．この鞭毛の運動に にはtectiformの種を含めた． よって作られた鞭毛基部から鞭毛先端部へと流れる水流 上記の分類研究の大まかな流れの中，精力的な種の発 に乗って細胞に近づいてくる細菌等の粒状物質を，微絨 見と記載がなされてきた（ Schiller 1925, rondsen 1974, 毛でできた襟の外側に付着させ，その細菌等を襟の外側 Buck 1981, Takahashi 1981, Starmach 1985, Thomsen & 基部から伸びてくる仮足によって細胞内部に取り込み， Boonruang 1984, Hara & Takahashi 1987a, b, Hara et al. 1996, 細胞後部の食胞中で消化・吸収する．この仕組みは，水 Tong 1997）．現在，世界で約240種の襟鞭毛虫類が記載 中の微小粒子，主として細菌を捕食するのに上手く特 されている．そのうち殻被を持つアカントエカ科の種が 化・適応した細胞装置となっている．襟鞭毛虫類の詳し ほぼ128種，そのなかでnudiform（ Acanthoecidae） の種 い摂食行動はCodosiga gracilis（コドノシガ科，Leadbeater は6種（ Acanthoeca spectabilis Ellis, Acanthoeca brevipoda El- & Morton 1974b）, Choanoeca perplexa（サ ル ピ ン ゴ エ カ lis, Polyoeca dichotoma Kent, Savillea micropora（ Norris） 科，Leadbeater 1977）, Stephanoeca diplocostata, Acanthoeca Leadbeater, Savilleaparva（ Ellis） Loeblich III, Helgoeca nana spectabilis（アカントエカ科，Leadbeater & Manton 1974, （omsen） Leadbeater） であり，他の約120 種はtectiform Leadbeater & Morton 1974a, Leadbeater 1979a）等の種で観 （Stephanoecidae） の種である．残りの約120種は殻被を 察されている．いずれの場合も細胞後部の食胞中に摂食 持たない種（ Salpingoecidae） である．日本からは現在ま した細菌が観察されている． でのところ，27属，42種か記載されている（高橋1991, 生活史の中の付着相では鞭毛を持たないChoanoeca 高橋&原1997）．そのうち22属33種が殻被を持つアカン perplexa（サルピンゴエカ科）の場合（ Leadbeater 1977）， トエカ目である．淡水域からは2属（ Monosiga, Salpingoe- 有鞭毛の浮遊相の細胞は，他の襟鞭毛虫類と同様に，鞭 ca） の4種が記載されている． 毛で作った水の流れにのって近づき，襟の外側に付着し た細菌を，襟基部から伸びてくる仮足によって捕食して 6. 襟鞭毛虫類の生態 いる．一方，鞭毛のない付着相の細胞も，広く円錐形に 6-1. 分布 伸ばした襟の内側に付着した細菌を襟の内側から捕食し 襟鞭毛虫類は両極域から赤道域，海水域，および淡水 ている．これらの観察は細菌密度の高い培養液中で行わ 域と世界中の水域に棲息している．まれにブルームを形 れており，鞭毛を持たず大きな襟で受動的に細菌を捕捉 成するが（ Lackey 1959），多くの場合，比較的少数の個 しているらしいこの種の生育には，他の種より高い細菌 体が普遍的に分布している（ Hara & Takahashi 1988）．水 密度が必要かもしれない． 温に対しては，好高水温性や好低水温性が見られる種が 一方，Savillea属（アカントエカ科）の場合，細胞全 あり，比較的限られた温度範囲の時期・水域で出現する 体を小さな網目に配列した骨片が覆い，その殻被の内側 ことが多い（ omsen & Boonruang 1983, Hara & Takahashi を網状の薄膜が裏打ちしている．そのため細菌等の粒子 1987a, b）．塩分については，コドノシガ科やサルピンゴ が細胞に近づくことができないように見える（ Leadbeat- エカ科は淡水域に多く（ Starmach 1985, Karpov & Coupe er 1975, Leadbeater 2008a）．また，S. microporaは鞭毛も持 1998），アカントエカ科は海水域にのみ分布すると考え たず，切片の観察でも食胞は観察されていない（ Lead- られてきた（ Leadbeater 1991）．しかし，淡水域からもア beater 1975）．この属の種の栄養摂取方法はよく分かっ カントエカ科の種が確認された（ Paul 2011, Takahashi & ていない．また，Diaphanoeca grandis（アカントエカ科） Hara 未発表）．アカントエカ科の種のうちnudiformの種 の場合，細胞全体が，鞭毛端の側に開口部のある，比較 は螺旋状に密に並んだ骨片を含む殻被を持つことから， 的大きな網目の殻被に覆われ，殻被側面は網状の薄膜で 浮遊生活には適していないと考えられている．この群は 裏打ちされている（ Manton et al. 1981）（ Fig. 4）．この殻 サルピンゴエカ科の種と共に懸濁粒子や底質等の基物に 被構造の場合，殻被側方からの餌粒子の摂餌は望めない 付着した状態で観察されることが多く，懸濁粒子や底質 が，鞭毛による推進力は，殻被の中を殻被後端から前端 等の基物の表面を生活域としている．一方，tectiformの へと向かう水の流れを作り，この水流は殻被後部の荒い 種は縦骨と横骨とで構成された大きな隙間のある殻被を 目を篩のようにして，この目を通過してきた細菌大の粒 42 日本プランクトン学会報 第59巻 第1号（2012）

子を，殻被内面に接するように伸びている襟でトラップ 物が襟鞭毛虫類に近縁の生物群である証拠と考えられ し，捕食するのには適していると考えられる． た．つまり，海綿動物は後生動物より原生動物の襟鞭毛 コドノシガ科（ Codosiga gracilis），サルピンゴエカ科 虫類に近く，群体性の襟鞭毛虫類であると受け止められ （Salpingoeca amphoridium），アカントエカ科（ Stephanoeca たのである（ James-Clark 1868, Kent 1878）．海綿動物の後 diplocostata） の種について，Pettitt et al.（ 2002） は摂餌活 生動物性は精子形成などから確立してゆく（ Maldonado 動の流体力学的な解析を行っている．C. gracilis は長い 2004）．一方，襟鞭毛虫類は単細胞生物であることから 柄を持つ，S. amphoridium の柄は短いが長い鞭毛を持つ 当初から原生動物あるいは滴虫類に分類されてきた など，それぞれの種はそれぞれの形態的特徴に合わせた （James-Clark 1868, Kent 1878）．しかし，電子顕微鏡によ 柄の長さや鞭毛の長さ，水流推進力の強さを持ち，餌粒 り細胞内の微細構造が明らかになるにつれ，襟鞭毛虫類 子の摂食に有効に機能していることが示されている．し と他の原生生物との違いが明らかになってきた．特に襟 かし，ここでもS. diplocostataの殻被が摂餌においてどの 鞭毛虫類はクリステが板状のミトコンドリアを持ってお ような役割を果たしているのかについては明らかにはさ り，管状クリステを持つ他の原生動物（ Protozoa） とは れていない． 異 な る こ と が 示 さ れ た（ Leadbeater 1972, Leadbeater & いくつかの種の従属栄養鞭毛虫類（ Codosiga gracilis, Manton 1975, Hibberd 1975）．陸上植物や緑藻類，紅藻類 Stephanoeca diplocostata, Paraphysomonas imperforata, Bodo なども板状クリステを持つが，それらの生物群と襟鞭毛 designis, Ciliophrys infusionum, Jakoba libera） の摂餌特性が 虫類の類縁性を示す証拠は見つかってはおらず，襟鞭毛 Eccleston-Parry & Leadbeater（ 1994） によって調べられた． 虫類がこれら藻類や植物の従属栄養型生物と考えること S. diplocostata はC. gracilis に較べて107/mlより低い細菌密 も出来なかった．このことは襟鞭毛虫類が単細胞の原生 度の領域でより高い増殖速度を持つこと，S. diplocostata 生物群（ Protista, Whittaker 1969） の一員としては特異な はこの6種の中では細菌密度の閾値が低く，高いvol- 孤立した一群であることを物語っていた．加えて鞭毛の ume-specic clearance（最高クリアランスを細胞体積で 翼状の修飾構造（ Petersen & Hansen 1954, Hibberd 1975） 割ったもの）を持つなど，C. gracilis に較べて自然界で や，鞭毛の基底小体から放射状に延びる微小管（ Laval の浮遊生活により適した摂餌特性を持っていることが示 1971, Leadbeater & Morton 1974a, Hibberd 1975, Karpov & された． Leadbeater 1998） は，もっとも原始的な多細胞動物と考 6-3. 生態的地位 えられている海綿動物の，襟細胞との類縁性を示すもの 上記のような細菌捕食者という役割は，水界の物質循 であった（ Hibberd 1975, Leadbeater 1983b, Mehl & Reiswig 環において溶存有機物と大形動物とを繋ぐ道筋におい 1991, Karpov & Leadbeater 1998, Maldonado 2004）. て，溶存有機物–細菌–襟鞭毛虫類というエネルギー・ 7-2. ゲノム情報に基づく襟鞭毛虫類の系統位置 物質の流れがあることを意味している．襟鞭毛虫類から 近年の遺伝子情報による類縁関係の推定は，襟鞭毛虫 大形動物へとエネルギーや物質が流れていることの直接 類と海綿動物そして多細胞動物との近縁性をより確実な 的な証拠は南極生態系において得られている（ Hara & ものとした．18S RNAやミトコンドリアゲノムに基づく Tanoue 1984, Tanoue & Hara 1986）．ここで明らかとなっ 動物，植物，菌類，原生生物の系統関係の推定による たのは，襟鞭毛虫類が南極生態系の鍵種であるナンキョ と，殆どの原生生物や植物群と襟鞭毛虫類との類縁性は クオキアミ（ Euphausia superba Dana） に確かに捕食され 小さく，襟鞭毛虫類は菌類と動物との間に位置してお ているということだけでなく，襟鞭毛虫類は珪藻群集に り，多細胞動物に最も近い単細胞生物群であった（宮田 比べて栄養価が高く，ナンキョクオキアミは，微細生物 1998, Medina et al. 2003, Lavrov et al. 2005）（ Fig. 11）．多細 の自然群集の中から珪藻より襟鞭毛虫類の多く含まれる 胞動物と襟鞭毛虫類とは共通の祖先生物から分枝した姉 サイズ画分を好んで捕食していたということであった． 妹群と考えられている．興味深いのは，襟鞭毛虫類が多 細胞動物と姉妹群であるというだけではなく，多細胞動 7. 襟鞭毛虫類の系統進化 物に固有のものと考えられていたチロシンキナーゼなど 7-1. 形態情報に基づく襟鞭毛虫類の系統位置 シグナル伝達系の遺伝子やカドヘリン等の細胞同士の接 James-Clark（ 1868） が襟鞭毛虫類の発見と記載をした 合に関する遺伝子が，単細胞生物の襟鞭毛虫類の遺伝子 時から，細胞が1鞭毛とそれを囲む襟を持っているとい にも含まれていることが判明したことである（ King & う形態的類似性から，襟鞭毛虫類と海綿動物の襟細胞と Carroll 2001, King et al. 2003, Sakarya et al. 2007, Alié & Man- の近縁性が指摘されていた．当初，この類似性は海綿動 uel 2010）．多細胞動物に必須と考えられる遺伝子が，多 原：襟鞭毛虫類の分類・生態・系統 43

Fig. 11. e phylogenic relationship of based on 18S rRNA（. Aer Miyata 1998.） Choanoagellates are not included in the clade of Protista, but form a clade of unicellular organisms closest to the metazoan clade.

細胞動物そのものの出現に先行して単細胞生物に出現し 胞を持たない平板動物や海綿動物（ Müller & Müller 2003） ていることは，多細胞生物のボディプランの進化の過程 に見出されている．このタンパク群はこれらの動物では における，遺伝子の進化と表現形の進化との関係を理解 もちろん神経細胞が無いので神経系や細胞–細胞コミュ するうえでたいへん興味深い事実である． ニケーションの機能は持っていないと考えられる．全ゲ 襟鞭毛虫（ Monosiga brevicollis）（ King et al. 2008） と尋常 ノム解析で得られたタンパク組成とその潜在的相互作用 海綿（ Amphimedon queenslandica）（ Srivastava et al. 2010） の に基づいて，おそらくpost-synaptic的なタンパク群は細 全ゲノムが解読され，襟鞭毛虫類，海綿動物，そしてそ 胞膜のCa2＋信号系や細胞骨格の調節に機能しているら の他の多細胞動物の遺伝子構造が明らかとなった．襟鞭 しい（ Alié. & Manuel 2010）． 毛虫類は約9200個のイントロンに富む遺伝子を持ち， 7-3. ゲノム情報に基づく襟鞭毛虫類内の系統関係 多細胞動物性の細胞結合やシグナル伝達系タンパクの遺 単細胞生物から多細胞動物が生まれてくる経路におけ 伝子を持つが，そのドメイン構成は襟鞭毛虫類から海綿 る襟鞭毛虫類と後生動物との姉妹系統関係，つまり襟鞭 動物，その他の多細胞生物と変化しており，襟鞭毛虫類 毛虫類が多細胞動物に最も近い単細胞生物であるという が単細胞生物に退化した多細胞生物であることを示す証 系統関係は多くの研究によって裏付けられているが，そ 拠は見つかっていない．また，多くの遺伝子情報や形 の際に用いられた襟鞭毛虫類の分類群はごく少数であ 質，分類群を用いた解析でも単細胞動物の襟鞭毛虫類が り，襟鞭毛虫類の中の系統関係は未だ詳しくは分かって 多細胞動物に最も近い群であることが確認されている いない．オピストコンタの系統関係を調べたMedina et （Cavalier-Smith 2003, Cavalier-Smith & Chao 2003, Adl et al. al.（ 2003） に依れば，襟鞭毛虫類全体は単系統で，その 2005, Nielsen 2008, Shalchian-Tabrizi 2008, Dunn et al. 中でアカントエカ科も単系的である．Leadbeater et al. 2008）． （2008） は4つの遺伝子（ SSU, LSU, tubA, hsp90） を用いて これらの襟鞭毛虫類の遺伝子で見つかった，多細胞生 10種の襟鞭毛虫の種間関係を調べ，Nudiformの種群と 物に特有と考えられていた細胞接合やシグナル伝達に関 Tectiformの種群とはアカントエカ科内ではゲノム的に 連した遺伝子群が，襟鞭毛虫類の遺伝子として発現して も独立群であることを示している（ Fig. 12）. Nitsche, & いるのか，また発現しているとしたら襟鞭毛虫類の細胞 Arndt（ 2008） も10種以上の襟鞭毛虫の種間関係を調べ ではどのような機能を担っているのかについては未だよ ているが，用いた遺伝子がSSU rDNAの一部だけであっ くは分かっていない．しかし，襟鞭毛虫のSrc チロシン たためか，アカントエカ科の種が側系統的になっている キナーゼは脊椎動物の繊維芽細胞に対して機能を有して （Nitsche et al. 2011）．それに対しCarr et al（. 2008） は先の おり，繊維芽細胞の形質変換を引き起こす（ Segawa et al. 4つの遺伝子（ SSU, LSU, tubA, hsp90） を用いて，形態的 2006）．また，多細胞動物の神経細胞に見られるpost- に多様な16種の襟鞭毛虫類と，後生動物や菌類を含む synaptic的なタンパク群が単細胞の襟鞭毛虫類や神経細 オピストコンタ類全体をサンプルし，オピストコンタの 44 日本プランクトン学会報 第59巻 第1号（2012）

Fig. 12. Phylogeny of choanoagellates and Opisthokonta based on a concatenated four-gene dataset（ SSU, LSU, tubA, hsp90）（. Aer Carr et al. 2008.） Choanoagellates are supported as a monophyletic clade in the tree, and are divided into three sub-clades. Clade 1 and clade 2 form an upper clade and consist of a mixture of species attributable to Codonosigidae and Salpingoecidae. Species of Acanthoecidae form clade 3, and are split into the two monophyletic sub-clades of nudiform and tectiform. Choanoagellates and metazoans are supported in a sister-group relationship.

系統関係を調べた．その結果，襟鞭毛虫類は単系統であ 編を行った． り，アカントエカ科とその他の2科（コドノシガ科とサ ルピンゴエカ科）が姉妹群となった．アカントエカ科の 8. まとめ 中ではNudiform種群とTectiform種群とが姉妹群となり， 襟鞭毛虫類の研究の概要を述べてきた．本生物群は当 これらの区分が分類群としても取り扱われるべきである 初から海綿の襟細胞との近縁性が指摘されつつ，形態的 ことを示唆した．また，アカントエカ科の姉妹群となっ に特徴的・特異的な原生生物の一群と考えられてきた たクレードにはコドノシガ科とサルピンゴエカ科の種が が，研究が進むにつれて細胞分裂様式の特異性や殻被形 混在しており，これらの2科が自然群ではないことが示 成過程の精巧な仕組み，また細胞微細構造に見られる多 唆された．「4. 生活史」でも述べたとおり，生活史の中 細胞動物との類似性が明らかとなり，原生生物としては でこの2つの科に属する形態をとる種が知られており， 異質であることが明らかとなってきた．近年のゲノム情 2つの科の連続性が窺える．それでも，このコドノシガ 報は襟鞭毛虫類と後生動物の近縁性をより強固なものと 科とサルピンゴエカ科の混在したクレードの下位クレー した．襟鞭毛虫類は後生動物の姉妹群であり，後生動物 ドとしてはサルピンゴエカ科が主体のクレードと，コド に最も近い単細胞性の生物群であるが，後生動物と襟鞭 ノシガ科に富み複数の生活形の知られた種を含むクレー 毛虫類の共通の祖先が，どのような生物であったのかは ドとがあり，新たな形質によるグルーピングの可能性を まだ明らかではない． 示 し た．「5. 襟 鞭 毛 虫 類 の 分 類 」 で 述 べ た よ う に， 生態学的には溶存有機物・細菌とより大型の捕食者と Nitsche et al.（ 2011） は種数を29種類に増やした襟鞭毛虫 を繋いでいる．サルピンゴエカ科の膜被やコドノシガ科 類の遺伝子解析に基づいて，襟鞭毛虫類の分類体系の再 の群体形成や長い柄は，餌の捕食において，鞭毛周辺で 原：襟鞭毛虫類の分類・生態・系統 45

の強い渦流の形成を抑えるのに役立っていると考えられ ny of Amoebozoa and the evolutionary signicance of the unikont Phalansterium. Eur. J. Protistol., 40: 21–48. ている．アカントエカ科においてもNudiform等の底生 Dayel, M. J., R. A. Alegado, S. R. Fairclough, T. C. Levin, S. A. Nichols, 性の種の殻被の底部に見られる柄はやはり渦流の抑制に K. McDonald & N. King 2011. Cell dierentiation and morpho- 寄与していると考えられるが，Tectiformの種に見られ genesis in the colony-forming choanoagellate Salpingoeca rosetta. Dev. Biol. 357: 73–82. る浮遊型の生活型において，殻被及びその窓に張られて Dodge, J. D. 1973. e ne structure of algal cells. Academic Press, いる網状の膜がどのように捕食活動に寄与しているのか London, 261 pp. はまだ分かっていない．そもそもTectiformの種がなぜ Dunn, C. W. et al. 2008. Broad phylogenomic sampling improves resolution of the animal tree of life. Nature 452: 745–749. 殻被を持っているのかという疑問に対する明らかな答え Eccleston-Parry, J. D. & B. S. C. Leadbeater 1994. A comparison of は得られていない． the growth kinetics of six marine heterotrophic nanoagellates fed これらの殻被を作る骨片は殻被の部位によって其々固 with one bacterial species. Mar. Ecol. Prog. Ser. 105: 167–177. Ellis, W. N. 1929. Recent researches on the Choanoflagellata 有であり，各骨片は極めて精巧に計画された一連の活動 （Craspedomonadines）（ fresh-water and marine） with description によって組み立てられるが，襟鞭毛虫がそれらの骨片を of new genera and species. Ann. Soc. Roy. Zool. Belg. 60: 49–88. どのように識別し，骨片の配列活動をどのような仕組み Fairclough, S. R., M. J. Dayel & N. King 2010. Multicellular develop- ment in a choanoagellate. Curr. boil. 20: R875–R876. でコントロールしているのかも分かっていない． Fisch, C. 1883. Untersuchungen über einige Flagellaten und ver- 襟鞭毛虫や海綿のゲノムが解読され，これらの生物群 wandte Organismen. Zeit. Wissencha. Zool. 42: 47–125.

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