I
Universidade Federal do Rio Grande do Norte
Centro de Biociências
Programa de Pós-Graduação em Psicobiologia
Jaqueiuto da Silva Jorge
Herpetofauna associada à bromélia rupícola, Encholirium spectabile, no semiárido
brasileiro: revisão da literatura, ecologia das espécies e comportamento de
Psychosaura agmosticha (Squamata: Mabuyidae)
Natal-2015
III
JAQUEIUTO DA SILVA JORGE
HERPETOFAUNA ASSOCIADA À BROMÉLIA RUPÍCOLA, ENCHOLIRIUM
SPECTABILE, NO SEMIÁRIDO BRASILEIRO: REVISÃO DA LITERATURA,
ECOLOGIA DAS ESPÉCIES E COMPORTAMENTO DE PSYCHOSAURA
AGMOSTICHA (SQUAMATA: MABUYDAE)
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-graduação
em Psicobiologia da Universidade Federal do Rio
Grande do Norte, como requisito para obtenção do título
de Mestre em Psicobiologia (Area de Concentração em
Estudos do Comportamento).
Orientadora: Profa. Dra. Eliza Maria Xavier Freire.
NATAL/RN 2015
III
Catalogação
Catalogação da Publicação na Fonte. UFRN / Biblioteca Setorial do Centro de Biociências
Jorge, Jaqueiuto da Silva. Herpetofauna associada à bromélia rupícola, Encholirium spectabile, no semiárido brasileiro: revisão da literatura, ecologia das espécies e comportamento de Psychosaura agmosticha (Squamata: Mabuyidae) / Jaqueiuto da Silva Jorge. – Natal, RN, 2015.
113 f.: il.
Orientadora: Profa. Dra. Eliza Maria Xavier Freire.
Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em Psicobiologia.
1. Ecologia comportamental – Dissertação. 2. Herpetofauna. – Dissertação. 3. Bromélias rupícolas. – Dissertação. I. Freire, Eliza Maria Xavier. II. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. III. Título.
RN/UF/BSE-CB CDU 574
V
Título: Herpetofauna associada à bromélia rupícola, Encholirium spectabile, no semiárido brasileiro: revisão da literatura, ecologia das espécies e comportamento de Mabuya agmosticha (Squamata: Mabuydae)
Autor: Jaqueiuto da Silva Jorge
Data da defesa: 20 de Abril de 2015
Banca examinadora:
______
Profa Dra. Eliza Eliza Maria Xavier Freire
Universidade Federal do Rio Grande do Norte
(Orientadora)
______
Profa Dra. Maria de Fatima Arruda de Miranda
Universidade Federal do Rio Grande do Norte
(Membro interno)
______
Prof. Dr. Davor Vrcibradic
Universidade Federal do Estado do Rio de Janeiro
(Membro externo)
V
AGRADECIMENTOS
Agradeço à Universidade Federal do Rio Grande do Norte pelo apoio durante todo o processo de minha formação acadêmica, desde a graduação até o presente momento.
Ao Conselho Nacional de Pesquisa (CNPq), pelo apoio financeiro através da bolsa de pós-graduação.
À minha orientadora Profa. Dra. Eliza Freire, pelas experiências (científicas e da vida) compartilhadas ao longo desses quase sete anos de trabalho juntos.
Aos meus pais João e Maria, que mesmo distante, deram total apoio durante todo o processo deste trabalho e durante a minha formação. Aos irmãos Jean Patrick, Jaqueline e João Maria (Joãozinho) que sempre me ajudaram com a logística e apoio moral durante todo esse processo. À minha namorada e companheira Luciana Rocha pelos incentivos durante os dias de angústia, pelo total apoio nas horas mais difíceis e ainda pela ajuda na leitura e correção do manuscrito.
Aos amigos do Laboratório de Herpetologia: Raul, Matheus, Miguel, Jaqueline,
Iaponira, Kaline, Thaise, Mycarla, Bruno, Jadna, Luana e Luísa, pelo apoio e ótimos momentos de discussão e descontração durante todos esses dias nos últimos sete anos.
Aos amigos da residência universitária e do setor 2, pelo apoio fora do âmbito acadêmico, pela descontração e bons momentos de debate nessas rodas da vida.
Ao pessoal da Fazenda Tanques que autorizou a realização do trabalho.
Ao Mestre Roberto Santos pelo total apoio na realização do trabalho.
Muito Obrigado a todos vocês !!!
VIII
SUMÁRIO
LISTA DE TABELAS ...... IX
LISTA DE FIGURAS ...... X
RESUMO ...... 1
ABSTARCT ...... 3
INTRODUÇÃO GERAL ...... 5
1 Processos históricos, ecológicos e relevância da família Bromeliaceae ...... 5
2 Importância das bromélias para herpetofauna ...... 7
METODOLOGIA GERAL ...... 10
1 Área de estudo ...... 10
2 Procedimentos metodológicos ...... 11
1.1 Análise e ocupação dos microhabitats pela herpetofauna ...... 14
1.2 Efeito da borda da mata sobre a distribuição das espécies ...... 15
1.3 Estudo da ecologia comportamental do lagarto Psychosaura agmosticha...... 16
1.4 Análise dos dados do comportamento ...... 17
CAPÍTULO 1: Revisão da literatura sobre lagartos associados a bromélias no mundo: histórico e perspectivas ...... 21
CAPÍTULO 2: Herpetofauna associada à bromélia rupícola Encholirium spectabile (Bromeliaceae, Pitcairnioideae) em afloramentos rochosos de região semiárida brasileira ...... 55
CAPÍTULO 3: Ecologia comportamental de Psychosaura agmosticha (Squamata, Mabuyidae) associada à bromélia rupícola (Encholirium spectabile) em área de Caatinga, nordeste do Brasil ...... 82
CONSIDERAÇÕES FINAIS ...... 108 REFERENCIAS DA PARTE INTRODUTÓRIA DA DISSERTAÇÃO ...... 109
IX
LISTA DE TABELAS
Capitulo I
Tabela I: Resultados encontrados na literatura acerca do tema lagartos associados a bromélias, destacando a família e espécie, o país de registro e a referência bibliográfica...... 26
Capitulo II
Tabela I: Espécies de Anfíbios, Lagartos e Serpentes registradas nas touceiras da bromélia rupícola Encholirium spectabile no município de Santa Maria-RN, no período de Janeiro a Dezembro de 2011 e Março a Agosto de 2012, totalizando 450 horas.homem de esforço em campo. Período de uso: N: noite, D: dia...... 63
Tabela II. Valores de sobreposição do nicho espacial. Os valores abaixo correspondem ao uso do microhábitas pelos lagrtos (n ≥ 5), registradas nas touceiras da bromélia rupícola Encholirium spectabile no município de Santa Maria-RN, no período de Janeiro a Dezembro de 2011 e Março a Agosto de 2012. Os valores em negrito correspondem aos maiores índices de sobreposição...... 68
Capítulo III
Tabela I. Valores médios dos índices de forrageamento de Psychosaura agmostcicha durante as estações chuvosa (Março-Abril) e seca (Outubro-Novembro) na Fazenda Tanques, Rio Grande do Norte, Brasil...... 95
Tabela II. Relação das variáveis morfométricas (milímetros) entre machos e fêmeas de Psychosaura agmosticha na Fazenda Tanques, Rio Grande do Norte, Brasil. C omprimento Rostro Cloacal (CRC), Comprimento Rostro canto do Tímpano (CRT), comprimento Rostro Comissura Labial (RCL), Largura da Cabeça (LC). Valores de P com (*) indicam diferenças significativas entre os grupos……………………………...96
X
LISTA DE FIGURAS
INTRODUÇÃO GERAL
Figura 1. Região nordeste do Brasil, localização da Fazenda Tanques no município de Santa Maria, Rio Grande do Norte...... 12
Figura 2. Vista aérea do afloramento rochoso na Fazenda Tanques, as linhas coloridas indicam os transsectos percorridos para coleta e observaçãoes durante o trabalho. Linha vermela (T1) transsecto na borda esqueda, (T2) transsecto no centro do afloramento e (T3) transsecto na borda direita do afloramento...... 13
Figura 3. (A) Vista parcial do afloramento rochoso na Fazenda Tanques entre os meses de Abril-Maio na estação chuvosa (B) e entre os meses de Setembro-Novembro na estação seca...... 19
Figura 4. (A) Vista parcial de uma touceira da bromélia macambira (Encholirium spectabile) na Fazenda Tanques, (B) exemplar de Encholirium spectabile,(C) espécime de Psychosaura agmosticha sobre as folhas da bromélia, (D) Ninho da rolinha-branca (Columbina picui) entre as folhas das macambiras...... 20
CAPÍTULO I
Figura 1. Número de espécies registradas na literatura sobre lagartos associados a bromélias, por país de registro...... 24
Figura 2. Número de espécies de lagartos registradas em bromélias conforme os registros na literatura...... 32
Figura 3. Relação entre o número de espécies por gênero de lagartos associados à bromélias registrados na literatura...... 40
CAPÍTULO II
Figura 1. Vista aérea do afloramento rochoso na Fazenda Tanques, as linhas coloridas indicam os transsectos percorridos para coleta e observaçãoes durante o trabalho. Linha
XII vermela (T1) transsecto na borda esqueda, (T2) transsecto no centro do afloramento e (T3) transsecto na borda direita do afloramento...... 59
Figura 2. Anfíbios anuros associados a bromélias rupícolas, Encholirium spectabile, na Fazenda Tanques, município de Santa Maria, estado do Rio Grande do Norte. Família Hylidae: A- Scinax x-signatus, B- Phyllomedusa nordestina, C- Hypsiboas raniceps, D- Dendropsophus nanus...... 69
Figura 3. Répteis (Squamata) associados a bromélias rupícolas, Encholirium spectabile, na Fazenda Tanques, município de Santa Maria, estado do Rio Grande do Norte. Família Mabuyidae: E- Psychosaura agmosticha, Família: Gekkonidae F- Hemidactylus agrius, Família: Phyllodactylidae: G- Gymnodactylus geckoides, H- Phyllopezus pollicaris, Família: Tropiduridae: I- Tropidurus semitaeniatus, J- Tropidurus hispidus, Família Boidae: K- Epicrates assisi, Família Dipsadidae: L- Philodryas olfersii, M- Oxyrhopus trigeminus, N- Thamnodynastes almae...... 71
CAPÍTULO III
Figura 1. (A) número de indíviduos observados durante o dia entre as estações chuvosa
(barras pretas) e seca (barras cinza) (B) Número de indivíduos de P. agmosticha observados por intervalo de hora em bromélias Encholirium spectabile, e nos anos de
2013 e 2014, na Fazenda Tanques, município de Santa Maria, Rio Grande do Norte,
Brasil...... 90
Figura 2. Número de indivíduos observados por microhabitat nas touceiras de bromélias
(Encholirium spectabile) entre as estações seca e chuvosa. Folhas verdes (barras pretas), folhas secas (barras cinza)...... 91
Figura 3. Relação entre a temperatura do corpo de indivíduos ativos de Mabuya agmosticha e temperaturas do ambiente na Fazenda Taques, Rio Grande do Norte, Brasil.
(A) temperatura do ar, (B) temperatura da bromélia...... 93
XII
Figura 4. Número de indíviduos observados durante o dia se expondo ao sol nas bromélias (Encholirium spectabile) na Fazenda Tanques. Barras pretas indivíduos que estavam voltados para o Leste (Nascente) e barras cinzas para Oeste (Poente)...... 94
XIII
A Macambira pelo caboclo é usada Na terra onde a com muito saber, principal ferramenta de Macambira pelos índios trabalho já foi a foi primeiramente na seca é só o que se enchada, chamada, tem para comer. a coitada da macambira bromélia pelos Sua distribuição vai da sofre com as queimadas, colecionadores Paraíba ao Maranhão, apelidada, resistindo à seca e à sendo encontradas em destruição, e Encholirium pelos todo o sertão, cientistas batizada. tem hoje como seu indo de Alagoas a maior inimigo a danada Em tupi molho Bahia, da mineração. pungente quer dizer, na época das chuvas Antigamente foi para o sertanejo na seca, suas touceiras crescem alimento pra boi, bode, serve mesmo é pra na maior alegria, gente e jumento, comer. do Ceará ao Rio Grande geralmente encontrada Que seja macambira, do Norte, pense numa em cima de bromélia ou planta resistente e forte, afloramentos, Encholirium, cruzando de Pernambuco ao Piauí, que hoje encontram-se independente do nome ameaçados pela em que foi batizada, este é o melhor lugar construção para o ninho da rolinha o importante é que para Columbina picui, de casas, praças e cobra, calango e preá calçamentos. e indo até as Minas essa é a melhor morada. Gerais, É tão complexa que vai Macambira por muitos é da água ao vinho, tem macambira em pouco lembrada, qualquer lugar que se apresenta flor, mas por muito tempo foi vai. também bastante desprezada, espinho,
XIV
sensível como os lá pras bandas do a coitada da macambira estames de uma flor, estrangeiro. está vulnerável a extinção, é uma rica fonte de Suas raízes parecem alimento para morcego umas batatas, com tanta gente e pouco e beija-flor. espaço no mundo, aliás uma novidade é Porém se tentar que é visitada também a fauna e flora estão manusear por barata, indo para um abismo seus árduos espinhos profundo, suas hastes são longas e irão lhes cortar, durante a manhã se abre assim como para tem folhas rústicas cada flor, maioria das outras como o artesanato em plantas, predominando durante o palha dia abelha, enxu e beija- com a macambira não é e flores suaves como a flor, exceção, seda em malha. não esquecendo de dizer que se não diminuídos Sua floração é uma coisa, os desmatamentos e a caracterizada pela uma mineração, a danada também é tal de quiroptofilia, visitada por logo logo estas serão nome esquisito e pouco marimbondo, morcego e levadas a extinção, corriqueiro, mariposa. a meu singelo ver, a que só pode ter sido apesar de ter tanta única solução. inventado função,
1
RESUMO
As bromélias constituem importante microhabitat para a herpetofauna, pois são bastante utilizadas como abrigo contra predadores, além de sua arquitetura foliar possibilitar manutenção de umidade e temperatura relativamente constantes no seu interior, compondo um ambiente favorável para os anfíbios e répteis, especialmente em
áreas sob estresse hídrico. No entanto, os estudos que tratam dessa relação ainda são incipientes e mais concentrados sobre as bromélias fitotelmatas acumuladoras de água.
No caso das bromélias rupícolas não fitotelmatas do gênero Encholirium, que se desenvolvem em afloramentos rochosos e abrigam espécies de regiões semiáridas como as Caatingas, as relações animais-plantas são praticamente desconhecidas. Nesse contexto, este estudo teve como objetivos estudar a fauna herpetológica habitante das bromélias macambiras, Encholirium spectabile, analisando a ocupação e uso destas bromélias pelos diferentes táxons, e a ecologia comportamental do largarto Psychosaura agmosticha, buscando identificar os fatores associadas com esta relação estrita em área de Caatinga. Uma ampla revisão da literatura mundial acerca do tema lagartos em bromélias subsidiou este estudo sob a perspectiva ecológica dessa associação. O trabalho de campo foi realizado na Fazenda Tanques, município de Santa Maria/RN, mesorregião do Agreste potiguar, com as observações e/ou coletas diurnas e noturnas efetuadas mensalmente, durante três dias consecutivos, de Janeiro de 2011 a Agosto de 2012, totalizando 450 horas.homem de esforço amostral. Registraram-se dezesseis espécies, seis de lagartos (Famílias Mabuyidae, Tropiduridae, Gekkonidae e Phyllodactylidae), seis de serpentes (Famílias Boidae e Dipsadidae) e quatro de anfíbios da Família Hylidae. O efeito da borda da mata sobre a distribuição das espécies ao longo do afloramento foi significativo, com a maioria das espécies encontradas nas bordas do afloramento.
Constataram-se diferença significativa entre alguns pares de espécies com relação ao uso
2 das bromélias, e sobreposição de nicho quase total no uso de microhabitat. 62.5% das espécies são de hábito noturno e utilizaram essas plantas para abrigo, reprodução e alimentação. Quanto às relações entre o lagarto Psychosaura agmosticha e as bromélias macambiras, foram registrados os comportamentos de termorregulação e de forrageio nas estações seca e chuvosa. Os períodos de atividade foram concentrados entre 07 e 10 h e entre 15 e 17 horas nas duas estações, demostrando um padrão claramente bimodal. A espécie usou basicamente as folhas verdes e não houve diferenças significativas entre machos e fêmeas na utilização das bromélias. Associações positivas foram encontradas entre a temperatura do corpo e temperaturas das bromélias e do ar. Esta espécie passou em média 1.95 ± 3.8% do tempo em movimento (PTM) e se movimentou em média 0.36
± 2.1 segundos por minuto (MPM), com diferenças significativas entre as estações chuvosa e seca para PTM, e também entre o tempo médio da parada e duração média dos movimentos, sendo considerada forrageadora sedentária. Psychosaura agmosticha, na
área estudada, é bromelícola, utilizando as macambiras principalmente para termorregulação e forrageio. Os resultados deste estudo destacam as bromélias rupícolas
Encholirium spectabile como elementos chaves para a manutenção de anfíbios e répteis a ela associados, e uma clara associação vantajosa para a conservação dos grupos envolvidos.
Palavras-chave: Herpetofauna, bromélias rupícolas, semiárido, ecologia comportamental, comportamento termorregulatório, comportamento de forrageio.
3
ABSTRACT
Bromeliads are an important microhabitat for the herpetofauna, for being widely used as refuge from predators and their leaf architecture allows humidity maintenance and relatively constant temperature inside, setting a favorable environment for amphibians and reptiles, especially in areas under hydric stress. However, studies addressing this relationship are still incipient and more concentrated in fitotelmatas bromeliad. For non-fitotelmatas rupicolous bromeliads of the gender Encholirium, which develops into rocky outcrops and contains species of semi-arid regions such as the
Caatinga, animal-plant relationships are almost unknown. In this context, this study aimed to know the herpetological fauna inhabitant of macambiras bromeliads, Encholirium spectabile, analyzing occupation and use of these bromeliads by different taxa, and the behavioral ecology of the lizard Psychosaura agmosticha, seeking to identify factors associated with this strict relationship in Caatinga. An extensive review of the world literature on the subject “lizards in bromeliads” subsidized this study from the ecological perspective of this association. The field work was carried out at Fazenda Tanques, municipality of Santa Maria / RN, mesoregion of Agreste Potiguar. The observations and/or data collection in daytime and in the evening was conducted monthly during three consecutive days, from January 2011 to August 2012, totaling 450 hour.man of sampling effort. Sixteen species were registered: six lizards (Mabuyidae, Tropiduridae, Gekkonidae and Phyllodactylidae Families), six snakes (Boidae and Dipsadidae Families) and four of amphibians of Hylidae Family. The effect of the forest edge on the distribution of species along the outcrop was significant, with most species found in outcrop edges. Significant difference was found between some pairs of species concerning use of bromeliads, and almost total niche overlap in the use of microhabitat. 62.5% of the species are nocturnal and use these plants for sheltering, breeding and feeding. Regarding the relations between
4 the lizard Psychosaura agmosticha and macambiras bromeliads, behaviors of thermoregulation and foraging in the dry and wet seasons were recorded. Activity periods were concentrated between 7 and 10 am and between 3 and 5 pm in both seasons, showing a clear bimodal pattern. The species basically used the green leaves and there were no significant differences between males and females in the use of bromeliads. Positive associations were found between body temperature and temperatures of bromeliads and air. This species spent 1.95% ± 3.8 of the time moving (PTM) and moved on average 0:36
± 2.1 seconds per minute (MPM), with significant differences between the wet and dry to
PTM, and between the average time of stop and average duration of movements, being considered a sedentary forager. Psychosaura agmosticha, in the study area, is bromelicolous and uses macambiras primarily for thermoregulation and foraging. The results of this study elevate the rupicolous bromeliads Encholirium spectabile as key elements for the maintenance of amphibians and reptiles associated with it, and a clear advantageous association for the conservation of the groups involved.
Keywords: Herpetofauna, rupicolous bromeliads, semiarid, behavioral ecology, thermoregulatory behavior, foraging behavior.
.
5
INTRODUÇÃO GERAL
Processos históricos, ecológicos e relevância da família Bromeliaceae
O primeiro registro de interesse pelas bromélias foi relatado por Cristóvão
Colombo no século XV, sobre o cultivo de abacaxi (Ananas comosus) na Ilha de
Guadalupi América Central. A partir da metade do século XIX, a maioria dos jardins botânicos europeus já tinham em suas coleções representantes da família Bromeliaceae
(Benzing 2000). Atualmente, as bromélias são largamente utilizadas para diversos fins, desde rituais mistícos, ornamentação até alimentação e forrageio para animais (Benzing
1980, Benzing 2000, Bennet et al. 1999)
A família Bromeliacae é caracterizada por plantas terrestres, saxícolas ou epífitas que, em geral, possuem folhas simples dispostas em forma de roseta, o que permite a acumulação de água e detritos orgânicos, tanto nas suas bainhas como na parte central da planta (Leme 1984, Kitching 2000, Givnish et al. 2011).
A evolução da família Bromeliaceae provavelmente se deu depois do terciário, confirmada pela fitogeografia por meio de evidências, tais como, a distribuição praticamente restrita ao longo da America Tropical (única exceção ao Oeste da África), além dos representantes das três subfamílias também estarem restritos a algumas áreas, indicando que tiveram pouco tempo para atravessar barreiras ambientais (Benzing 2000,
Smith & Downs 1979). Apesar da origem relativamente recente, a família Bromeliaceae apresenta uma grande variedade de formas de captar nutrientes e água (Benzing 2000) o que garante uma vantagem para a colonização de variados ambientes (Martin 1994). Uma outra característica relevante é a economia de água promovida pelo Crassulacean Acid
Metabolism (CAM), o que garante às bromélias a colonização e estabelecimento em
6 ambientes áridos (Martin 1994, Santos-Silva et al. 2013), além de as folhas armadas com espinhos evitarem a herbivoria e a perda d’água.
Dentre as subfamílias de Bromeliaceae, os representantes de Pitcairnioideae são adaptados a viverem em ambientes estressantes, com algumas características morfológicas externas que facilitam essa adaptação, como folhas suculentas fortemente aculeadas (Santos-Silva et al. 2013, Givinish et al. 2007). Um dos membros da
Subfamília Pitcairnioideae, o gênero Encholirium, é exclusivamente brasileiro e com ocorrência em afloramentos rochosos nos Domínios da Caatinga e do Cerrado, além de alta diversidade nos campos rupestres da Cadeia do Espinhaço, Minas Gerais
(Forzza (2005). A única exceção é Encholirium spectabile Mart. Ex Schult. & Schult.
F, que tem algumas populações situadas em áreas de transição entre a Caatinga e a
Floresta Atlântica. No caso das bromélias rupícolas do gênero Encholirium, existe a particularidade de estas não formarem fitotelmo acumulador de água, ao contrário das representantes das subfamílias Bromelioidae e Tilandsioidae, para as quais têm sido registrados os trabalhos com fauna associada (Silva et al 2007, Cruz-Ruiz et al. 2012,
McCracken & Forstner 2014).
Mesmo não formando fitotelmo, as bromélias rupícolas do gênero Encholirium, em particular a espécie Encholirium spectabile, demonstrou, durante estudo preliminar nesta área em estudo, que várias espécies animais as utilizam como habitat (Jorge et al.
2009, 2011 a b, 2014). Dentre estas espécies destaca-se Psychosaura agmosticha um lagarto bromelícola pertencente à família Mabuydae, descrita do nordeste brasileiro e originalmente reconhecida como uma espécie de distribuição relictual no Nordeste
(Rodrigues 2000, 2003); embora posteriormente registrada para outros estados da região
Nordeste, ainda se manteve como espécie de distribuição restrita (Dias & Rocha 2013,
Junior et al. 2014). Os registros de ocorrência para os estados de Alagoas e Paraíba,
7
(Rodrigues 2000); Sergipe e Bahia (Dias & Rocha 2013); Rio Grande do Norte (Freire et al. 2009, Jorge & Freire 2010) e Pernambuco (Júnior et al. 2014) demonstram distribuição mais ampla. Este fato foi corroborado por Sales et al. (2015) por meio de modelagem do nicho espacial, a partir dos registros desta espécie na literatura, a qual mostrou que P. agmosticha tem uma distribuição contínua ao longo dos estados do Nordeste, desde o Rio
Grande do Norte até a Bahia, demonstrando claramente a sua dependência de bromélias rupícolas como principal habitat.
Importância das bromélias para a herpetofauna
As bromélias em geral têm demonstrado extrema relevância para a herpetofauna, especialmente quanto à ecologia e biologia destes organismos (Vrcibradic & Rocha 2002,
Silva et al 2007, Cruz-Ruiz et al. 2012, McCracken & Forstner 2014), bem como para a conservação. Rocha et al. (2004), por exemplo, propuseram a conservação de uma larga porção da diversidade de organismos através da preservação das bromélias, já que estes organismos habitam e dependem delas; ou seja, protegendo as bromélias estarão também sendo conservados todos os organismos habitantes delas, dentre os quais aqueles que desempenham um papel muito importante na estruturação destes microcosmos, como os grupos que compõem a herpetofauna: anuros, lagartos e serpentes.
Quanto aos tipos de associação entre a fauna e bromélias, alguns autores propõem os conceitos de bromelícola e bromelígena para espécies que ocupam as bromélias, embora estes sejam mais empregados para anuros e invertebrados (Peixoto 1995, Krügel
& Richter 1995, Rocha et al. 2004). Esses dois tipos de associação entre a fauna e as bromélias, em geral, categorizam as espécies de acordo com o nível de dependência da bromélia para a vida do animal (Peixoto 1995, Krügel & Richter 1995, Rocha et al. 2004); ou seja, espécies bromelícolas seriam aquelas que utilizam a bromélia como abrigo ou sítio de forrageamento, mas o seu ciclo reprodutivo não estaria estritamente dependente
8 da bromélia. Espécies bromelígenas dependem intimamente das bromélias para completar seu ciclo de vida (Peixoto 1995, Krügel & Richter 1995, Rocha et al. 2004); é possível que esses conceitos possam ser ampliados para outros táxons que utilizam as bromélias.
Neste contexto, trabalhos recentes têm demonstrado a relevância desta associação entre herpetofauna e as bromélias (Neil 1951, Schwartz 1978, 1991, Campbell & Frost
1993, Teixeira et al. 1997, Teixeira et al. 2006). Para Encholirium destacam-se apenas os registros de (Rodrigues 1986 e 2000) e durante estudos preliminares efetuados por (Jorge
& Freire (2010, 2011, 2012) e Jorge et al. (2011a, 2011b). Estes fatos implicam em ações mais elaboradas que visem entender melhor como se dão estas relações associativas, especialmente nas bromélias do gênero Encholirium.
No que se refere a microhabitats, a escolha de alguns destes por lagartos e/ou serpentes está intimamente relacionada ao seu respectivo modo de vida, sendo esta uma escolha extremamente minuciosa, que está estruturada por vários fatores, tanto abióticos
(incidência de luz, temperatura e umidade), quanto bióticos (competição e predação), além das relações com as n dimensões do nicho da espécie (Pianka 1973, Silva & Araújo
2008). Neste sentido, as bromélias constituem um importante microhabitat para a herpetofauna, pois constituem um grupo de organismos cuja presença no ecossistema resulta em maior efeito de inclusão de novas espécies do que o encontrado na maioria das outras formas de organismos viventes (Rocha et al. 2000, 2004). Além disso, as bromélias são frequentemente utilizadas por animais como abrigo ou refúgio contra predadores, pois a maioria destes evitam perseguir organismos no interior de bromélias evitando injúrias corporais que podem ser causadas pelos espinhos (Rocha et al., 2000, 2004; Jorge et al.
2010). Adicionalmente, devido à sua arquitetura foliar que possibilita a manutenção de umidade e temperatura relativamente constantes no seu interior, constituem um ambiente mais favorável que o ambiente externo. Em ambientes que estão sujeitos a estresse
9 hídrico, como Restingas, as bromélias oferecem um microhabitat bastante estável, uma vez que os tanques permanecem com água mesmo nos períodos de seca (Krügel & Richter
1995); este fato pode ser ainda mais relevante para espécies habitantes da Caatinga. No caso das bromélias rupícolas do gênero Encholirium, que se desenvolvem em afloramentos rochosos, existe a particularidade de não formarem fitotelmo acumulador de água quando comparada com as fitotelmatas, para as quais têm sido registrados trabalhos sobre fauna associada. Muito provavelmente, a inexistência de estudos sobre herpetofauna associada às bromélias não fitotelmatas, especialmente do gênero
Encholirium no semiárido brasileiro, se deva à aparência inóspita e ausência de água nessas macambiras. Nesse contexto, este estudo teve como objetivos estudar a fauna herpetológica associada às bromélias macambiras, Encholirium spectabile, analisando a ocupação e uso destas bromélias pelos diferentes táxons, e a ecologia comportamental do largarto Psycosaura agmosticha, buscando identificar os fatores associadas com esta relação estrita em área de Caatinga. Ambos os objetivos estão subsidiados por extensa revisão da literatura sobre o tema.
Nessa perspectiva, esta dissertação está estruturada em três capítulos: o Capítulo
1 trata de uma extensa revisão bibliográfica acerca do tema lagartos em bromélias, sintetizando a bibliografia e discutindo o tema sobre a perspectiva ecológica dessa associação. No Capítulo 2 está exposto o estudo sobre a comunidade herpetológica habitante das bromélias macambiras (Encholirium spectabile), e no Capítulo 3 é abordada a ecologia comportamental do largarto Psychosaura agmosticha em associação com essas bromélias macambiras, buscando analisar e compreender os fatores que levam a essa relação tão estrita entre esta espécie de lagarto com as referidas bromélias.
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METODOLOGIA GERAL
Para a revisão da literatura sobre o tema, a qual constitui o Capitulo 1, foi realizada ampla pesquisa bibliográfica de artigos e livros publicados em meios digital e impresso, que abordassem o tema “Registro de lagartos em bromélias”. Esta pesquisa bibliográfica foi efetuada nas principais bases de dados e sites de busca de publicações científicas nacionais e internacionais: Web of Science, Scopus, Scielo, Google Scholar e Portal de
Periódicos Capes. As buscas foram realizadas por meio das seguintes associações de palavras-chaves em português e inglês: Lagartos + bromélias, Herpetofauna associada +
Bromélias, Fauna Associada + Bromélias; Lizards + Bromeliads, Herpetofauna associated + Bromeliad, Fauna associated + Bromeliads.
Para categorização do tema, utilizaram-se os elementos da análise de conteúdo adaptados de Bardin (2010); esta categorização garante resultados mais homogêneos.
Alguns artigos e livros que não foram possíveis acessar pelos sites de busca, foram utilizados através de bibliotecas públicas e/ou de comunicação com os próprios autores via e-mail.
Para os estudos sobre a comunidade herpetológica habitante das bromélias macambiras Encholirium spectabile, e sobre a ecologia comportamental do largarto
Psychosaura agmosticha na referida bromélia, abordados nos capítulos 2 e 3, respectivamente, a área estudada foi a mesma, conforme detalhamento a seguir.
Área de estudo
A área onde os estudos foram efetuados é parte do Domínio da Caatinga, o único exclusivamente brasileiro e que ocupa cerca de 800.000 km², mais de 10% do território nacional (Ab’Saber 1977, Velloso et al. 2002). Segundo Rizzini (1997), o termo Caatinga
é um nome genérico para designar um complexo de vegetação decídua e xerófila
11 constituída de vegetais lenhosos e mais ou menos rica em cactáceas e bromeliáceas rígidas, ora predominando os cactos ora as bromélias, dependendo da conformidade do substrato e aridez do clima. As Caatingas englobam de forma contínua parte dos estados do Maranhão, Piauí, Ceará, Rio Grande do Norte, Paraíba, Pernambuco, Alagoas,
Sergipe, Bahia e parte do Norte de Minas Gerais. Ao longo dessa distribuição, a Caatinga
é dividida em duas faixas de vegetação que correspondem também a dois tipos distintos de paisagem, aliados a um maior grau de umidade. Uma destas duas paisagens é o
Agreste, definido por Rizzini (1997) como uma área de maior umidade por estar próximo ao mar, e possuir solo mais profundo, com vegetação mais alta e densa. Vanzolini (1979) reconhecem esta região de transição entre a Caatinga e a Mata Atlântica que, além de ter uma vegetação diferente, tem a herpetofauna composta por espécies dos dois biomas.
Velloso et al. (2002) também reconhece que esta região da Caatinga de clima mais ameno correspondente ao Agreste.
O trabalho de campo para este estudo foi realizado na mesorregião do Agreste
Norte-riograndense, precisamente na Fazenda Tanques, município de Santa Maria
(5,854ºS, 35, 701º W; datum WGS84, 137 m elev.; Figura 1). Neste município é comum a presença de afloramentos rochosos com grande quantidade de bromélias Encholirium spectabile, popularmente conhecidas como macambiras.
Procedimentos metodológicos
Para o estudo sobre a comunidade herpetológica habitante das bromélias E. spectabile, as observações e coletas foram realizadas uma vez por mês, durante três dias consecutivos, das 06:00 às 12:00 horas, das 12:00 às 18:00 horas e de 18:00 às 23:59
12 horas, no período de Janeiro de 2011 a Agosto de 2012, totalizando 450 horas.homem de esforço em campo.
Figura 1. Região nordeste do Brasil, localização da Fazenda Tanques no município de
Santa Maria, Rio Grande do Norte.
O trabalho foi realizado em um grande afloramento rochoso granítico de cerca de
9000 m2; o entorno deste afloramento é cercado por vegetação do tipo arbórea-arbustiva com plantas típicas da Caatinga como: Juremas, Imburanas, Cajueiros e Barrigudas. O afloramento é recoberto por macambiras (Encholirium spectabile) que ocupam boa parte da extenção deste. Além das macambiras no afloramento, é comum a presença de cactos xique-xique (Pilosocereus gounellei) (Figura 2).
13
Figura 2. Vista aérea do afloramento rochoso na Fazenda Tanques, as linhas coloridas indicam os transsectos percorridos para coleta e observaçãoes durante o trabalho. Linha vermela (T1) transsecto na borda esqueda, (T2) transsecto no centro do afloramento e
(T3) transsecto na borda direita do afloramento.
Foram delimitadas três transecções paralelas sobre o afloramento rochoso. Cada transecção possuía 12 metros de largura por cerca de 150 m de extensão e situado, um na borda esquerda, um no centro e outro na borda direita do afloramento (Figura 2). A cada intervalo de hora uma transecção era percorrida. Tanto o registro como a coleta dos espécimes foi realizada ao longo do percurso de cada transecção; cada espécime avistado ou coletado foi devidamento registrado, inclusive local onde era primeiramente avistado e horário. As frequências absolutas de cada espécie foram registradas de acordo com o número de espécimes avi stados.
O período de tempo em que cada espécie utilizou determinada bromélia, bem como o comportamento observado - em atividade (forrageio e termorregulação) ou inativo - foram registrado.
14
Apenas para os lagartos, por serem de fácil avistamento e localização, os nichos espaciais das espécies foram analisados por meio do registro de uso de microhabitats das bromélias; foram reconhecidos e pré-estabelecidos três microhabitats: Folha verde
(folhas “vivas” da bromélia), Folha Seca (folhas “mortas” situadas geralmente na base da bromélia) e Haste da Inflorescência.
Análise do uso e ocupação dos microhabitats
As diferenças na utilização dos microhabitats e no período de atividade entre as espécies foram analisadas através do índice de Simpson (Simpson, 1949), largamente utilizado em estudos herpetológicos (e.g. Vitt, 1995, 1991, Bergallo & Rocha,
1994, Mesquita et al. 2006), utilizando os dados unidimensionais de tempo e microhabitat:
1 B n pi2 i1
Em que i é a categoria de recurso analisado, p é a proporção da categoria de recurso i, e n o número total de categorias. A largura de nicho varia de 0 a n, onde valores baixos indicam pouca utilização dos recursos referentes ao microhabitat ou período de atividade.
Para verificar se houve sobreposição de nicho entre as espécies, com relação ao período de atividade e utilização de microhabitats, foi utilizada a fórmula de sobreposição de nicho (Pianka, 1973), amplamente utilizada em estudos herpetológicos (e.g. Vitt, 1995,
1991, Bergallo & Rocha, 1994, Mesquita et al. 2006)
15
pijpik n1 Ojk n n 2 2 pij pik n1 n1
Os símbolos são os mesmo da fórmula anterior; j e k representam as espécies em questão; os valores de sobreposição variam de 0 (nenhuma sobreposição) a 1 (total sobreposição).
Em todos os testes o nível de significância adotado foi de 0,05.
O cálculo dos índices foi realizado no programa Ecological Methodology (Kenney &
Krebs 2000).
Diferenças interespecíficas quanto ao período de atividade entre os pares de espécies também foi testada através do teste Kolmogorov-Smirnov para duas amostras independentes; os pares foram estabelecidos de acordo com a proximidade filogenética e com a semelhança quanto aos períodos de atividades e uso dos microhabitats. Os pares estabelecidos foram: Tropiduris hispidus vs T. semitaeniatus, Hemidactylus agrius vs
Gymnodactylus geckoides, Psychosaura agmosticha vs T. semitaeniatus, H. agrius vs
Phyllopezus pollicaris, G. geckoides vs P. pollicaris.
Diferenças interespecíficas na utilização do microhabitat também foram testadas através do teste Kolmogorov-Smirnov com nível de significância de 0,05.
Efeito da borda da mata sobre a ocorrência e distribuição das espécies
Para testar o efeito que a borda da mata que circunda o afloramento poderia exercer sobre a distribuição das espécies de répteis e anfíbios nas bromélias, no que diz respeito à escolha de determinadas touceiras ao longo do afloramento, foi registrado o local que o espécime foi observado ou coletado nas transecções previamente estabelecidas e utilizado o teste Kolmogorov-Smirnov. As frequências absolutas da
16 distribuição das espécies ao longo dos transectos foram tomadas como variável de mensuração para o teste; foi considerada como “borda da mata” uma distância de até 15 metros em direção ao centro do afloramento, e acima de 15 metros foi considerado centro, conforme localização dos transectos pré-estabelecidos. Os transectos foram comparados par a par; ou seja, borda esquerda com centro, borda direita com centro e borda esquerda com borda direita.
Estudo da ecologia comportamental do lagarto Psychosaura agmosticha
Para observações comportamentais e\ou coleta dos espécimes, foram delimitadas três transecções, que incluíam bromélias, em cada um de dois afloramentos rochosos situados na mesma área de estudo, mas afastados daqueles utilizados para o estudo sobre a comunidade herpetológica. Um dos afloramentos foi utilizado para coleta e o outro apenas para as observações do comportamento de P. agmosticha; os transectos contemplavam todo o afloramento e tinham cerca de 150 m de extensão por 12 m de largura, sendo que dois destes se localizavam nas bordas e um no centro de cada afloramento.
As observações e coletas foram realizadas uma vez por mês, durante três dias consecutivos, das 06 às 12:00 horas e das 13:00 às 18:00 horas, durante a estações seca
Setembro a Novembro e chuvosa Março a Maio de 2013 e 2014.
Para todos os exemplares de P. agmosticha avistados ou coletados foram registrados os seguintes dados/informações: distância entre a bromélia onde o espécime foi avistado e a borda da mata; tamanho da touceira (aglomerado de bromélias sobre os afloramentos; em média, cada touceira tinha 8.9 ± 2.4 plantas) onde cada espécime foi registrado; temperatura do corpo do indivíduo (Tc), mensurada via cloaca por meio de termohigrômetro acoplado a sensor externo de temperatura; Temperatura do ar (Ta),
17 medida a 5 cm de altura do substrato onde o espécime foi encontrado, e Temperatura do substrato (Ts), medida na superfície da folha da bromélia. Todos os dados de temperatura foram coletados até trinta segundos após a captura do espécime; quando passado dos trinta segundos os dados eram descartados devido a interferência na temperatura. Foram registrados os microhabitats onde os espécimes foram observados e\ou coletados (Folha verde, Folha seca ou Haste).
Em laboratório os espécimes coletados foram pesados com Pesola® de 100g e, utilizando um paquímetro digital (precisão de 0,1 mm), foram mensurados o comprimento rostro-cloacal (CRC) – distância do focinho à cloaca; comprimento rostro- canto do tímpano (RTC) – distância da ponta do focinho à margem posterior do tímpano
(comprimento da cabeça); comprimento rostro-comissura labial (RCL) – distância do focinho à comissura labial (comprimento da boca); largura da cabeça (LC) – a maior largura, medida à altura da abertura auditiva.
Todos os espécimes de lagartos coletados foram identificados com um número de campo, fixados em formol a 10%, preservados em álcool a 70% e tombados na Coleção
Herpetológica da Universidade Federal do Rio Grande do Norte (UFRN).
Análises dos dados sobre comportamento
Para analisar diferenças interespecíficas quanto ao uso e ocupação das bromélias e, indiretamente, avaliar a existência de territorialidade, utilizou-se o teste de
Kolmogorov-Smirnov (Siegel, 1956).
Para testar a existência de relação entre as temperaturas dos lagartos, do substrato
(bromélias) e do ar, de modo a identificar o fator que mais interfere na temperatura dos lagartos e também a existência de relação desta com a ocupação das bromélias, foram utilizadas regressões lineares entre as referidas temperaturas. As diferenças entre as
18 temperaturas de machos e fêmeas foram verificadas por meio de análise de variância
(ANOVA); para reduzir o efeito que o tamanho corporal exerce sobre as temperaturas dos lagartos foi utilizada a análise de covariância (ANCOVA), usando os dados da temperatura do corpo (Tc), temperatura do substrato (Ts) e temperatura do ar (Ta), e o
CRC como covariantes (Zar 1999).
A média da temperatura da espécie foi obtida a partir da média da temperatura cloacal de cada exemplar ativo. As diferenças relativas ao efeito da sazonalidade inerentes a espécie, com efeito sobre a temperatura, foi testada através de uma Análise de Variância para dois fatores (Zar, 1999).
As observações e registros dos Comportamentos termorregulatório e de forrageio de P. agmosticha foram realizados durante três dias consecutivos na estação chuvosa e cinco na estação seca a cada mês; uma coleta piloto foi realizada para testar a metodologia, conforme sugerido por Anderson (1993). Os dados foram tomados quando o observador a uma distância considerável (cinco metros no mínino) avistava os lagartos; cada indivíduo foi observado por 05 minutos consecutivos através do método de animal focal contínuo (Martin & Bateson 2007). O tempo foi contabilizado através de um cronômetro regressivo e, com o auxílio de um gravador de voz, sendo todos os movimentos dos lagartos descritos e gravados para posterior análise. Para evitar o erro de observar o mesmo animal mais de uma vez, cada observação foi feita com uma distância de, no mínimo, 50 m e cada área foi observada somente uma vez (Perry 2007). Para o comportamento de termorregulação, cada indivíduo avistado era anotado a hora em que
19
foi avistado, assim como a posição em relação ao sol, bem como a localização da bromélia em que se encontrava, assim como cada postura que o invíduo se encontrava em relação ao sol.
A B
Figura 3. (A) Vista parcial do afloramento rochoso na Fazenda Tanques entre os meses de Mar-Maio na estação chuvosa (B) e entre os meses de Setembro-Novembro na estação seca.
Todas as ações e posturas observadas pelo animal focal contínuo foram classificadas em duas categorias: “parado” ou em “movimento”. Ações que não incluíam deslocamento, como mudanças posturais, movimentos dos membros, língua, cabeça, mandíbula e cauda, foram incluídas na cateria “parado”. Os movimentos que carecterizam deslocamentos para outros locais chamados (translocacionais) foram classificados como na categoria “movimento”. Um “movimento” foi considerado como um surto de locomoção separado dos outros por pausas de mais de 1 segundo (Wernet et al. 1997). Os movimentos de captura de presas bem sucedidos também foram considerados, esses movimentos foram classificados como aqueles que o observador ver claramente o animal mastigando a presa após a investida. Em laboratório as gravações foram análisadas para transcrição e categorização das atividades de cada indíviduo em: (1) proporção do tempo
20
gasto em movimento (PTM), (2), número de movimentos por minuto (MPM), (3) número
de ataque sobre presas bem sucedidos por minuto.
A B
C D
Figura 4. (A) Vista parcial de uma touceira da bromélia macambira (Encholirium
spectabile) na Fazenda Tanques, (B) exemplar de Encholirium spectabile,(C) espécime
de Psychosaura agmosticha sobre as folhas da bromélia, (D) Ninho da rolinha-branca
(Columbina picui) entre as folhas das macambiras.
21
Capítulo I
Revisão da literatura sobre lagartos associados a bromélias: histórico e perspectivas
Artigo a ser submetido a publicação em periódico após defesa da Dissertação
Jaqueiuto da Silva Jorge1 e Eliza Maria Xavier Freire1,2
1Programa de Pós-graduação em Psicobiologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte – UFRN, Centro de Biociências, Campus Universitário, Lagoa Nova, 59078-900, Natal, RN, Brasil. 2Departamento de Botânica e Zoologia, Laboratório de Herpetologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte – UFRN, Centro de Biociências, Campus Universitário, Lagoa Nova, 59078-900, Natal, RN, Brasil.
Resumo Os estudos sobre herpetofauna associada a bromélias têm se concentrado sobre Anfíbios e em bromélias fitotelmatas. Nos ultimos anos, vários trabalhos têm registrado a ocorrência de lagartos associados a bromélias, porém essas informações ainda permanecem escassas e pouco avaliadas, daí a relevância desta revisão para sistematizar o conhecimento e analisar as relações entre os lagartos e as bromélias. Realizou-se uma pesquisa bibliográfica nas principais bases de dados on line e sites de busca de publicações científicas nacionais e internacionais que abordassem o tema “Registro de lagartos em bromélias”, utilizando associações de palavras-chaves em português e inglês. Mais de cinquenta artigos e livros foram encontrados em quinze países e ilhas oceânicas nas Américas, correspondentes a onze famílias, vinte e dois gêneros e sessenta e cinco espécies de lagartos; o Brasil aparece como o país com o maior número de registros de trabalhos científicos, seguido pela Venezuela, Equador, Jamaica, México e Estados Unidos. Parece haver uma relação positiva entre a diversidade de bromélias e o número de espécies de lagartos encontrados associados a estas, fato constatado nos registros que demonstram concentração principalmente ao longo da Floresta Atlântica do sudeste e nordeste do Brasil. As famílias Gymnophtalmidae e Sphaerodctylidae, respectivamente, tiveram os maiores números de espécies registrados em bromélias. Apesar do grande número de registros de lagartos associados a bromélias no mundo, pouco se sabe sobre os fatores envolvidos nesta relação, demandando estudos mais detalhados sobre a biologia destas espécies de lagartos e suas relações com bromélias. Palavras-chaves: Lagartos associados a bromélias, herpetofauna associada a bromélias, espécies bromelícolas e bromelígenas.
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Introdução
As bromélias, particularmente as fitotelmatas, são importantes como habitat, local de forrageamento e reprodução para organismos unicelulares, formas adultas e larvais de invertebrados (e.g. anelídeos, artrópodes e rotíferos) e vertebrados (Picado 1913, Laessle
1961, Fish 1983, Diesel 1989, Benzing 2000, Kitching 2000, Rocha et al. 1997, 2004,
Lopez et al. 2005, Santos et al. 2006). Dentre os vertebrados, os esforços investigativos abordam com mais frequência os anfíbios, talvez por ser o grupo mais frequentemente encontrado em associação com as bromélias e por apresentarem uma relação de alta dependência destas (Peixoto 1995, Krugel & Richter 1995), e as aves, essas como visitantes florais e polinizadoras (Sazima et al. 1996, 2000).
Nos ultimos 30 anos, vários trabalhos têm registrado a ocorrência de lagartos associados a bromélias no mundo, porém essas informações ainda permanecem escassas e pouco compreendidas (Cruz-Ruiz et al. 2012, McCracken & Forstner 2014). Os registros de lagartos em associação com bromélias são esporádicos ou secundários, quando comparados com outros grupos, por exemplo, invertebrados aquáticos e anfíbios
(Richardson 1999). Poucos são os trabalhos que tratam da utilização das bromélias pelos lagartos (Cruz-Ruiz et al. 2012, McCracken & Forstner 2014). Apesar de uma grande diversidade de espécies terem sido registradas em associação com bromélias (Schwartz
1978, 1991, Rodrigues 1986, 2000, Campbell & Frost 1993, Freire 1996, Santos et al.
2003) nenhum trabalho até então foi realizado com o objetivo de compreender como se dá essa relação, principalmente com espécies que apresentam grande dependência das bromélias.
As associações entre os animais e as bromélias variam entre grupos taxonônicos, famílias e principalmente entre as espécies, pois algumas utilizam as bromélias de forma ocasional (Rodrigues 1986, Santos et al. 2003, Pérez-Buitrago & Sabat 2007) enquanto
23 outras têm uma relação mais estrita, ou seja estas dependem das bromélias para sobrevivência, a exemplo dos lagartos Psichosaura macrorryncha e P. agmosticha que apresentam um alto grau de dependência das bromélias (Rocha & Vrcibradic 1996,
Rodrigues 2000). Daí a relevância de efetuar essa revisão bibliográfica, para sistematizar o conhecimento disponível e analisar as relações existentes entre os lagartos e as bromélias, os quais possam subsidiar estratégias de conservação.
Metodologia
Este trabalho foi realizado por meio de pesquisa bibliográfica de artigos e livros publicados em meio digital e impresso, que abordassem o tema: “Registro de lagartos em bromélias”. O ponto de partida foi a pesquisa on line nas principais bases de dados e sites de busca de publicações científicas nacionais e internacionais: Web of Science, Scopus,
Scielo, Google Scholar e Portal de Periódicos Capes. As buscas foram realizadas por meio das seguintes associações de palavras-chaves em português e inglês: Lagartos + bromélias, Herpetofauna associada + Bromélias, Fauna Associada + Bromélias; Lizards
+ Bromeliads, Herpetofauna associated + Bromeliad, Fauna associated + Bromeliads.
Para categorização do tema, utilizaram-se os elementos da análise de conteúdo adaptados de Bardin (2010); esta categorização garante resultados mais homogêneos.
Artigos e livros que não foram possíveis acessar pelos sites de busca foram consultados em bibliotecas públicas, principalmente na UFRN; quando possível, efetuaram-se comunicações com os próprios autores via e-mail.
Resultados e Discussão
Sessenta e cinco produções bibliográficas entre artigos e livros foram encontradas acerca do tema sobre lagartos associados a bromélias em quinze países e ilhas oceânicas nas Américas, correspondentes a onze famílias, vinte e dois gêneros e sessenta e cinco
24 espécies de lagartos foram encontrados em registros na literatura (Figura 1, Tabela I), resultado que consideramos relevante.
O Brasil aparece como o país com o maior número de registros de trabalhos científicos abordando o tema “lagartos em bromélias”, seguido pela Venezuela, Equador,
Jamaica, México e Estados Unidos.
30
25
20
15
10
Númeroespéciesde 5
0
Figura 1. Número de espécies registradas na literatura sobre lagartos associados a bromélias, por país de registro.
O número de espécies registradas no Brasil é quatro vezes maior que na
Venezuela, o segundo país em número de espécies registradas na literatura. As explicações para este resultado estão no fato de o Brasil ser o país mais diverso em bromélias do mundo, com centros de diversidade e endemismos na Floresta Atlântica,
Amazônia e no Cerrado (Benzing 2000, Givnish et al. 2007, Forzza et al. 2013) e devido ao fato de ter uma grande diversidade de bromélia têm grupos de pesquisas que desenvolvem estudos com o tema. Estes fatos são corroborados pelos registros da literatura que demonstram que os estudos estão concentrados justamente nessas regiões, principalmente ao longo Floresta Atlântica do sudeste e nordeste do Brasil.
25
A família Bromeliaceae tem sua distribuição exclusivamente na região neotropical, ocorrendo da Flórida à Argentina (Frank 1983, Benzing 2000), com exceção de Pitcairnia feliciana que ocorre na Guiné, no extremo oeste da África (Smith & Downs
1974). Na região neotropical, três centros de diversidade podem ser reconhecidos: o leste do Brasil, no Domínio da Mata Atlântica, o Escudo das Guianas e os Andes (Smith;
Downs 1977, Martinelli et al. 2008). De acordo com a distribuição da família
Bromeliaceae, algumas regiões apresentam maior número de registro de espécies de lagartos associados, sendo estas regiões reconhecidamente com maior concentração de bromélias (Frank 1983, Fontoura et al. 1991, Benzing 1980, 2000, Givnish et al. 2007).
De acordo com os resultados levantados no presente trabalho e com base na distribuição geográfica da família Bromeliaceae, o registro de lagartos em bromélias ocorre em todas as áreas de distribuição da Família, da Flórida, na América do Norte, ao sudeste do Brasil; apesar de a família Bromeliaceae ocorrer até a Argentina (Frank 1983,
Benzing 2000), não foram encontrados registros na literatura da ocorrência de lagartos em bromélias naquele país. A falta de registros em algumas regiões pode ser explicada pela falta de inventários da herpetofauna em bromélias, ou ao fato de os registros não estarem indexados nos sites de buscas utilizados na metodologia deste trabalho.
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Tabela I: Resultados encontrados na literatura acerca do tema lagartos associados a bromélias, destacando a família e espécie, o país de registro e a referência bibliográfica.
Taxon País Referência
Mabuyidae
Mabuya agilis Brasil (Gosse 1849,
Vrcibradic & Rocha 2002b)
Mabuya agmosticha Brasil (Rodrigues 2000, Carvalho & Vilar
2005, Junior et al. 2014, Jorge et al.
2012, Dias & Rocha 2013, Magalhães
Junior et al. 2014 )
Mabuya macrorryncha Brasil (Vrcibradic & Rocha (1996, 2002,
2005), Rocha & Vrcibradic (1996),
Freire 1996, Carvalho & Vilar, 2005,
Laranjeiras, 2012)
Mabuya mabouya Porto Rico (Meier & Noble 1990)
“GECONÍDEOS”
Sphaerodactylidae
Sphaerodactylus cochranae República (Schwartz 1991)
Dominicana
S. argivus lewisi Ilhas Cayman (Brunt & Davies 1994)
27
S. vincenti Ilhas St. (Schwartz 1991)
Vincente
S. siboney Cuba (Fong & Diaz2004)
S. celicara Cuba (Garrido & Schwartz 1982)
S. bromeliarum Cuba (Schwartz1991)
S. argus Estados Unidos (Lynn & Grant 1940 citado por Krysko &
Sheehy 2005)
S. goniorhynchus Jamaica (Schwartz 1978, 1991)
S. semasiops Jamaica (Schwartz 1978, 1991)
S. oxyhinus Jamaica (Schwartz 1978, 1991)
S. molei Venezuela (Fuenmayor & Molina 2005)
Coleodactylus elizae Brasil (Gonçalves et al. 2012).
Gonatodes humeralis Brasil (Beebe 1944, Ávila-Pires 1995, Maciel et
al. 2005)
Phyllodactylidae
Thecadactylus rapicauda Brasil (Ávila-Pires 1995, Vitt & Zani 1997,
Bergmann & Russell 2007)
Thecadactylus solimoensis Equador (McCracken & Forstner 2014)
Gymnodactylus geckoides Brasil (Freire 1996, Santos et al. 2003, Jorge et
al. 2011)
28
Gymnodactylus darwinii Brasil (Freire 1996)
Phyllopezus lutzae Brasil (Carvalho & Vilar 2005, Carvalho et al.
2007)
Phyllopezus periosus Brasil (Rodrigues 1986)
Phyllopezus pollicaris Brasil (Rodrigues 1986, 2000, Jorge et al. 2011)
Gekkonidae
Hemidactylus agrius Brasil (Jorge et al. 2014)
Hemidactylus brasilianus Brasil (Freire 1996, Santos et al. 2003, Rocha &
Rodrigues 2005)
Hemidactylus mabouia Brasil (Araújo 1984, 1991, Freire 1996, Teixeira
2001, Santos et al. 2003, Lopez et al. 2005,
Carvalho & Vilar 2005)
Hemidactylus turcicus Estados Unidos (Neil 1951)
Dactyloidae
Anolis c. carolinensis Estados Unidos (Neill 1951)
Anolis occultus Porto Rico (Sanchez 2010)
Dactyloa transversalis Equador (McCracken & Forstner 2014)
Dactyloa ortonii Equador (McCracken & Forstner 2014)
Dactyloa tigrina Venezuela (Ugueto et al. 2009)
Norops sagrei Estados Unidos (Neill 1951, Losos 1990)
29
Norops fuscoauratus Venezuela (Ugueto et al. 2009)
Anguidae
Abronia aurita Guatemala (Campbell & Frost 1993)
Abronia oaxacae Mexico (Günther 1885, Cruz-Ruiz et al. 2012)
Abronia mixteca Guatemala (Campbell & Frost 1993)
Abronia smithi Mexico (Campbell & Frost 1993)
Abronia taeniata Mexico (Campbell & Frost 1993)
Abronia gaiophantasma Guatemala (Campbell & Frost 1993)
Abronia gramínea Mexico (Campbell & Frost 1993)
Diploglossus fowleri Jamaica (Schwartz 1971)
Leiosauridae
Urostrophus vautieri Brasil (Henle & Knogge 2009)
Tropiduridae
Tropidurus torquatus Brasil (Oliveira et al. 1994; Ribeiro et al. 2011)
Tropirurus hispidus Brasil (Jorge et al. 2011; Santana et al. 2011,
Santana et al. 2014)
Tropidurus semitaeniatus Brasil (Jorge et al. 2011; Santana et al. 2011)
Tropidurus hygomi Brasil (Martins et al. 2010)
Tropidurus psammonastes Brasil (Rocha & Rodrigues 2005
30
Stenocercus angel Ecuador (Torres-Carvajal 2000)
Teiidae
Kentropyx calcarata Brasil (Lantyer-Silva et al. 2012, Laranjeiras
2012)
Gymnophtalmidae
Alexandresaurus camacan Brasil (Jared et al. 2009)
Anadia ocellata Costa Rica (Savage 2002)
Anadia rhombifera Colombia (Oftedal 1974)
Anadia bitaeniata Venezuela (Kornacker 2010)
Euspondylus acutiristris Venezuela (Mijares-Urrutia et al. 2000)
Euspondylus phelpsorum Venezuela (Mijares-Urrutia et al. 2000)
Euspondylus oreades Peru (Chávez et al. 2011)
Leposoma nanodactylus Brasil (Rodrigues 1997)
Placosoma cordylinum Brasil (Lopez et al. 2005)
Procellosaurinus erythrocercus, Brasil (Rocha & Rodrigues 2005)
Anotosaura vanzolinia Brasil (Gonçalves et al. 2012b, Oliveira &
Pessanha 2013)
Psilophthalmus paeminosus Brasil (Delfim et al. 2006)
Riama inanis Venezuela (Doan & La Marca 2010)
Iguanidae
31
Cyclura cornuta stejnegeri Porto Rico (Pérez-Buitrago & Sabat 2007)
Dentre todas as espécies registradas, Mabuya macrorryncha é a mais citada em trabalhos, sejam estes mais específicos, abordando a biologia e/ou ecologia da espécie
(Vrcibradic & Rocha 1996, 2002, 2005, Rocha & Vrcibradic 1996), ou em registros pontuais em inventários da herpetofauna (Freire 1996, Carvalho & Vilar, 2005,
Laranjeiras, 2012). Este grande número de registros de M. macrorryncha em bromélias,
é claramente explicado pelos hábitos desta espécie, que é reconhecidamente bromelícola, tendo uma grande tendência a usar bromélias como habitat (Vrcibradic & Rocha 1996,
2002, 2005, Rocha & Vrcibradic 1996).
As famílias Gymnophtalmidae e Sphaerodctylidae respectivamente, tiverem os maiores números de espécies de lagartos registradas em bromélias na literatura (Tabela I,
Figura 2). Todos esses registros de espécies de gimnoftalmídeos e sphaerodactílideos em bromélias foram surpreendentes, principalmente para os gimnoftalmídeos, pois estes lagartos são em sua maioria de hábitos fossoriais terrestres, e o uso de bromélias está mais associado às espécies com adaptações morfológicas para os hábitos escansoriais
(Vrcibradic & Rocha 1996, Teixeira-Filho et al. 2001, Cruz- Ruiz et al. 2012).
Considerações sobre os taxons de lagartos registrados em bromélias, conforme revisão
Para facilitar o entendimento destas considerações, algumas famílias foram agrupadas levando em consideração a proximidade filogenética entre elas, principalmente aquelas que até pouco tempo constituíam subfamílias de uma mesma família. As famílias agrupadas foram: Gekkonidae + Phyllodactylidae + Sphaerodactylidae, Iguanidae +
Tropiduridae, e Teiidae + Gymnophtalmidae.
32
14
12
10
8
6
4 Númerode espécies 2
0
Figura 2: Número de espécies de lagartos registradas em bromélias conforme os registros na literatura.
Mabuyidae
A família Mabuyidae é um agrupamento monofilético de pequenos lagartos, registrados em todos os continentes do mundo e ilhas oceânicas (Zug 1993, Hedges &
Conn 2012, Pyron et al. 2013). Até pouco tempo o gênero Mabuya era considerado o de maior número de espécies e o único gênero com uma distribuição Circumtropical
(Miralles & Carranza 2010, Hedges & Conn 2012), porém após revisão taxonômica proposta por Hedges & Conn (2012) estes desmembraram o gênero em nove outros gêneros. No Brasil se destaca o gênero Psychosaura como habitantes de bromélias.
Hedge & Conn (2012) mencionam um relato de Gosse (1849) sobre o comportamento de Mabouya agilis (citado como Spondylurus fulgidus (Cope 1862)) em folhas de Bromelia pinguim Linnaeus (Bromeliaceae) sendo este o primeiro registro encontrado na literaura acerca da associação entre scincídeos e bromélias. Por outro lado,
Vrcibradic & Rocha (2002b) relatam a baixa frequência de utilização de bromélias
33
(Quesnelia quesneliana (Brongn) LB Smith, Vriesea neoglutinosa Mez e Neoregelia sarmentosa (Regel) LB Smith) como poleiros por Mabuya agilis na restinga de Grumari, sudeste do Brasil.
Para Mabuya mabouya, Meier & Noble (1990) relataram a ocorrência de um espécime dentro de uma bromélia epífita, não identificada, sobre um cacto em Porto Rico.
No Brasil, a espécie de Psychosaura mais encontrada em bromélias é P. macrorryncha; Vrcibradic & Rocha (1996, 2002, 2005), e Rocha & Vrcibradic (1996) relatam o uso de bromélias tanques (fitotelmatas) por esta espécie na Mata Atlântica do sudeste do Brasil; fato semelhante também foi registrado para a Mata Atlântica do nordeste por Freire (1996), Carvalho & Vilar (2005) e Laranjeiras (2012).
Stevaux (1993) em seu estudo sobre a estratégia reprodutiva de Mabuya sp.
(atualmente Psychosaura agmosticha) no semiárido brasileiro destaca informações relevantes sobre a reprodução e a influência da sazonalidade na ecologia desta espécie, além da relação com as bromélias às quais são associadas. Rodrigues (2000), no trabalho de descrição de Psychosaura agmosticha para o semiárido, relata a associação desta com a bromélia macambira (Bromelia laciniosa, provavelmente Encholirium sp.), fato também registrado por Jorge et al. (2011) para a região agreste, também no semiárido brasileiro. No entanto, Dias & Rocha (2013) registraram a ocorrência de P. agmosticha em associação com bromélias tanques, Aechmera multiflora e A. blanchetiana, na Mata
Atlântica do estado da Bahia, Brasil. Por outro lado, Sales et al. (2015), através de modelagem de nicho, reconhecem a relação de dependência desta espécie a bromélias macambiras (Encholirium spectabile) ao longo de sua distribuição no semiárido brasileiro.
“Geconídeos” (Gekkonidae, Phylodactylidae e Sphaerodactylidae)
34
Os Geckos, como são comumente reconhecidos os representantes das famílias
Gekkonidae, Phyllodactylidae e Sphaerodactylidae, constituem o grupo cujas espécies são as mais relatadas como habitantes de bromélias no mundo (Schwartz 1978, 1991,
Fong & Diaz 2004, Garrido & Schwartz 1982, Brunt & Davies 1994, Ávila-Pires 1995).
Nas Américas Central e do Norte o gênero Sphaerodactylus, rico em espécies, foi o mais registrado em associação com Bromeliaceae, principalmente Sphaerodactylus cochranae na República Dominicana (Schwartz 1991), S. argivus lewisi nas Ilhas
Cayman (Brunt & Davies 1994), S. vincenti nas Ilhas St. Vincent (Schwartz 1991), S. siboney, S. celicara e S. bromeliarum em Cuba (Fong & Diaz 2004, Garrido & Schwartz
1982, Schwartz 1991), S. argus na Flórida (Lynn & Grant 1940 citado por Krysko &
Sheehy 2005), S. goniorhynchus, S. semasiops e S. oxyhinus na Jamaica (Schwartz 1978,
1991), e S. molei que habita bromélias epífitas em palmeira na Venezuela (Fuenmayor &
Molina 2005).
Outro gênero com grande número de registros em bromélias é Hemidactylus.
Neill (1951) registrou a ocorrência de Hemidactylus turcicus nas folhas da bromeliácea
Tillandsia utriculata nos Esatdos Unidos. No Brasil, as seguintes espécies de
“geconídeos” foram registradas em bromélias-tanques no Domínio da Mata Atlântica
(restingas, tabuleiros e as areas florestadas): Hemidactylus brasilianus (Freire 1996,
Varela-Freire 1997, Santos et al. 2003); Hemidactylus mabouia (Araújo 1984, 1991,
Freire 1996); Gymnodactylus geckoides (Freire 1996, Santos et al. 2003, , Varela-Freire
1997); G. darwinii (Freire 1996, Santos et al. 2003, Varela-Freire 1997); Phyllopezus lutzae (Carvalho et al. 2007, Carvalho & Araújo 2007, Avila et al. 2009). Recentemente, o pequeno lagarto Bromeliad Pigmy Gecko, Coleodactylus elizae, espécie ameaçada no estado de Alagoas, nordeste do Brasil, foi descrita a partir de exemplares habitantes de bromélias epífitas em remanecente da Mata Atlântica brasileira (Gonçalves et al. 2012).
35
Apesar da grande riqueza de espécies de lagartos encontrada na Amazônia brasileira, apenas Ávila-Pires (1995) relata a ocorrência de “geconídeos” em bromélias:
Gonatodes humeralis em bromélias epífitas, relatado por Beebe (1944), e Thecadactylus rapicauda. Posteriormente, esta espécie também foi registrada em bromélias na
Amazônia por Vitt & Zani (1997), Bergmann & Russell (2007), McCracken & Forstner
(2014). Maciel et al. (2005) relatam o uso de bromélias terrestres como um local de oviposição por G. humeralis no estado do Maranhão, nordeste do Brasil.
Para o semiárido brasileiro, constataram-se apenas os registros de Rodrigues
(1986) para as espécies Phyllopezus pollicaris e P. periosus em bromélias macambiras em Cabaceiras, e Jorge et al. (2011, 2014) para as ocorrências de Hemidactylus agrius,
Phyllopezus pollicaris e Gymnodactylus geckoides em associação com a bromélia rupícola Encholirum spectabile especialmente na região Agreste do Rio Grande do Norte.
Dactyloidae
A família Dactyloidae era até pouco tempo monotípica, constituída apenas pelo gênero Anolis. Após a revisão taxonômica proposta por Nicholson et al. (2012), é composta atualmente por oito gêneros (Anolis, Audantia, Chamaelinorops, Ctenonotus,
Dactyloa, Deiroptyx, Norops, and Xiphosurus), com distribuição nas Américas e ilhas adjacentes. Os lagartos que compõem esta família são popularmente conhecidos como anoles, tem hábitos escansoriais e na sua maioria são arborícolas. Devido ao hábito escansorial e por serem o grupo de lagartos mais bem estudados quanto aos aspectos de sua ecologia (Losos 1990), os anoles constituem um dos grupos de lagartos que mais são relacionadaos ao uso de bromélias na literatura (Henderson & Nickerson 1976,
McCracken & Forstner 2014), fato não comprovado pelo presente trabalho, onde a família
Dactyloidae não foi a mais diversa em espécies, nem a mais registrada na literatura em associação com bromélias.
36
Os registros de anoles em bromélias constam desde os anos de 1950, com Neill
(1951) registrando a ocorrência de Anolis c. carolinensis nas folhas de Tillandsia utriculata e Norops (Anolis) sagrei stejnegeri dormindo entre as folhas de T. tenuifolia, sendo estes um dos primeiros registros de anoles associados a bromélias na literatura.
Losos (1990) relata a ocorrência de Norops (Anolis) sagrei em folhas de bromélias como sítio de exposição ao sol. Ugueto et al. (2009) registram a ocorrência de duas espécies de anoles, sendo estas Dactyloa tigrina (Anolis tigrinus) e Norops (Anolis) fuscoauratus em folhas de bromélias na Venezuela. McCracken & Forstner (2014) registraram a ocorrência de Dactyloa (Anolis) transversalis e Dactyloa (Anolis) ortonii nas folhas da bromélia Aechmea zebrina na Amazônia Equatoriana. Os anoles geralmente utilizam as bromélias como local para depositarem seus ovos, já que as folhas das bromélias servem como abrigo, porém alguns predadores se especializaram na predação de anoles em bromélias, tanto de adultos como de ovos, como é o caso da serpente Imantodes cenchoa
(Henderson & Nickerson 1976).
Anguidae
Os registros da famíla Anguidae em bromélias são raros, estando estes restritos apenas a dois gêneros, porém o gênero Abronia apresentou uma grande diversidade de espécies que utiliza bromélias como abrigo; já o gênero Dipoglossus apenas uma espécie
(Figura 2, Tabela I). Schwartz (1971), ao descrever Diploglossus fowleri como nova espécie de anguídeo da Jamaica com hábitos bromelícolas, relata o encontro frequente dessa espécie em bromélias na região. Esse é o único relato do gênero em bromélias, sendo relevante, pois esse gênero é constituido na sua grande totalidade por espécies de hábitos fossorias, com os membros muito reduzidos (Vitt & Caldwell 2013).
Com relação ao gênero Abronia, Campbell & Frost (1993) relatam a ocorrência de sete espécies em bromélias no México e na Guatemala: Abronia aurita, Abronia
37 oaxacae, Abronia mixteca, Abronia smithi, Abronia taeniata, Abronia gaiophantasma e
Abronia gramínea. Este é o segundo gênero com o maior número de espécies habitantes de bromélias no mundo, ficando atrás apenas do gênero Sphaerodactylus (Figura 2). Com relação ao uso de bromélias pelas espécies de lagartos, os autores só citam o encontro mas não discutem as relações que estas espécies tem com as bromélias.
Cruz-Ruiz et al. (2012), ao registram a ocorrência de Abronia oaxacae em bromélias-tanque em matas de pinhais no México, sugerem que A. oaxacae não apresenta preferência por alguma espécie em particular de bromélias e discutem que a presença de
A. oaxacae em bromélias durante a estação seca pode estar relacionada com as condições
úmidas e frias oferecidas por estas plantas. Além do registro feito por estes autores, eles citam que Günther (1885), Bogert & Porter (1967) e Campbell & Frost (1993) já haviam registrado a ocorrência dessa espécie em bromélias.
Leiosauridae
Apenas uma espécie pertencente à família Leiosauridae foi encontrada na literatura. Henle & Knogge (2009) registraram pela primeira vez o uso das folhas com
água como local de dormida pelo lagarto leiosaurideo Urostrophus vautieri na Mata
Atlântica brasileira.
Tropiduridae e Iguanidae
Para a família Tropiduridae, alguns registros de espécies que utilizam bromélias constam na literatura para as regiões sudeste e nordeste do Brasil. Para o sudeste consta o registro de Oliveira et al. (1994) para Tropidurus torquatus em bromélias de restingas.
Para a região nordeste, constam os registros de Rocha & Rodrigues (2005) para T. psammonastes; Martins et al. (2010) para T. hygomi, e Jorge et al. (2011) que registraram
T. hispidus e T. semitaeniatus em associação com a bromélia rupícola Encholirium
38 spectabile. Em todos os casos, o uso das bromélias pelos Tropidurus foi como abrigo ou refúgio de predadores.
No Equador, Torres-Carvajal (2000) descreveu Stenocercus angel, sendo que a maioria dos espécimes foi encontrada aquecendo-se próximo a indivíduos de Puya sp., sob a folhagem da qual procuraram abrigo quando perturbados.
Para a família Iguanidae, registrou-se apenas o trabalho de Pérez-Buitrago &
Sabat (2007), relatando que iguanas da espécie Cyclura cornuta stejnegeri, em Porto
Rico, depositam os ovos em bromélias e os juvenis permanecem nestas após a eclosão.
Teiidae e Gymnophtalmidae
As famílias Teiidae e Gymnophtalmidae são reconhecidas por serem compostas em sua grande maioria por lagartos de hábitos diurnos, terrestres e/ou fossoriais, forrageadores ativos que passam boa parte do dia se locomovendo a procura de presas.
Registros de espécies de teiídeos em bromélias são muito raros na literatura, provavelmente devido aos hábitos deste grupo de espécies. O único registro de teiídeo em bromélia foi feito por Lantyer-Silva et al. (2012), os quais registraram pela primeira vez o uso de bromélias como sítio de oviposição pelo teídeo Kentropyx calcarata na Mata
Atlântica da Bahia.
Vários registros foram constatados sobre o uso de bromélias por
Gymnophthalmidae, sendo esta uma das famílias mais registradas, embora esses registros em trabalhos científicos constituam relatos pontuais, de coletas esporádicas e que, na sua maioria, apenas relatam o uso de bromélias como habitat para estas espécies.
Os registros encontrados durante esta pesquisa para gimnoftalmídeos em bromélias foram surpreendentes, pois quando se fala sobre as espécies desta família nada
39 se menciona acerca do uso de bromélias por esses lagartos; ou seja, estes tem uma afinidade maior com as bromélias do que se pensava, com espécies de hábitos bromelícolas que utilizam as bromélias como principal habitat, e outras que as utilizam esporadicamente.
Savage (2002) relata a ocorrência do gimnoftalmídeo Anadia ocellata na Costa
Rica; segundo este autor esta espécie é frequentemente encontrada em bromélias, indicando ter o hábito bromelícolas. Oftedal (1974) relata a ocorrência de Anadia rhombifera entre as folhas de bromélias na Colombia, e Kornacker (2010) de Anadia bitaeniata na Venezuela.
Mijares-Urrutia et al. (2000) registraram Euspondylus acutirostris e E. phelpsorum em folhas de bromélias na Venezuela. Chávez et al. (2011) relatam o encontro de exemplares de Euspondylus oreades em bromélias do gênero Puya nos
Andes, Peru. García-Pérez, comunicação pessoal em Doan & La Marca (2010), cita o registro do gimnoftalmídeo Riama inanis em bromélias na Venezuela.
No Brasil, vários registros de Gymnophthalmidae em bromélias constam na literatura. Rodrigues (1997) relata o encontro de Leposoma nanodactylus em meio às folhas de uma bromélia na Mata Atlântica da Bahia; Jared et al. (2009) descrevem o comportamento reprodutivo de Alexadresaurus camacan em meio às folhas de uma bromélia; além do registro, descrevem o comportamento copulatório desta espécie na bromélia. Lopez et al. (2005), no trabalho sobre dispersão forética de anelídeos e ostracodas em bromélias, citam o gimnoftalmídeo Placosoma cordylinum como um dos principais dispersores destes grupos nas bromélias das restingas do Rio de Janeiro. Rocha
& Rodrigues (2005) registraram a ocorrência do gimnoftalmídeo Procellosaurinus erythrocercus em touceiras de Bromelia antiacantha nas dunas do Vale do Rio São
Francisco, nordeste do Brasil. Gonçalves et al. (2012b) relatam a ocorrência de
40 exemplares de Anotosaura vanzolinia em raízes de Bromelia karatas na Mata Atlântica no estado de Alagoas. A ocorrência de A. vanzolinia em folhiço próximo a bromélias na
Caatinga também foi relatada por Oliveira & Pessanha (2013). Delfim et al. (2013) registraram Psilophthalmus paeminosus em locais com a presença de bromélias na margem direita do Rio São Francisco, no estado da Bahia.
12
10
8
6
4
Númerode espécies 2
0
Anolis
Riama
Anadia
Norops
Cyclura
Abronia
Mabuya
Dactyloa
Kentropix
Leposoma
Placosoma
Tropidurus
Gonatodes
Phyllopezus
Stenocercus
Diploglossus
Urostrophus
Euspondylus
Anaotosaura
Hemidactylus
Thecadactylus
Coleodactylus
Psilophthalmus
Gymnodactylus
Procellosaurinus Sphaerodactylus Alexandresaurus
Figura 3. Relação entre o número de espécies por gênero de lagartos associados a bromélias registrados na literatura.
Relações entre subfamílias de Bromeliaceae e os lagartos
A família Bromeliaceae está composta por três subfamílias: Bromelioideae,
Pitcairnioidae e Tillandsioideae (Smith & Downs 1974); as subfamílias Bromelioideae e
Tillandsioideae são reconhecidas como bromélias tanque ou fitotelmatas, cuja característica é a formação de um “tanque” formado pelo imbricamento das folhas no centro das bromélias ou nas bases axilares destas. Este tanque é cientificamente chamado
41 de fitotelmo, um local que acumula água das chuvas e forma um tipo de vaso, que dependendo da espécie pode acumular bastante água (Kitching 2000).
Já para a subfamília Pitcairnioideae essa característica está restrita a poucas espécies (Benzing 2000). Essa peculiaridade de formar um fitotelmo nas bromélias das subfamílias Bromelioideae e Tillandsioideae faz com que as espécies pertencentes a estas duas subfamílias sejam extremamente importantes nos ecossistemas onde se encontram
(Rocha et al. 2003), pois em ambientes com déficit hídrico e sazonalidade marcante a
água acumulada nos tanques das bromélias constituem um recurso muito valioso para as espécies que habitam estes ecossistemas (Rocha et al. 2003, Richardson 1999).
Os tanques formados pelo imbricamento das folhas das bromélias são objeto de estudo há bastante tempo (Picado 1913, Laessle 1961, Frank 1983, Richardson 1999), e estes estudos focam no microecossistema que se estabelece dentro destes. Uma grande diversidade de organismos se estabelece dentro dos tanques das bromélias, simulando um ecossistema em nível menor. Os mais variados grupos de organismos foram registrados dentro dos tanques das bromélias, de invertebrados como protozoários, larvas de mosquitos, quironomídeos, e girinos que se especializaram em usar os tanques como abrigo e local de desenvolvimento (Peixoto 1995, Richardson 1999, Rocha et al. 2003).
Os estudos sobre fauna associada às bromélias estão concentrados nas bromélias fitotelmatas, que no geral tratam das interações que ocorrem entre a fauna e o fitotelmo como um microecossistema (Picado 1913, Dunn 1937, Richardson 1999, Rocha et al.
2003). Por esse motivo e por estarem distribuídas em uma zona geográfica maior e serem mais diversas em número de espécies que a subfamília Pitcairnioideae, o maior número de espécies, não só de lagartos mas de demais grupos taxonômicos, estão registrados nestas duas subfamílias. Para a subfamília Pitcairnioidae quase não há trabalhos que tratem da relação entre as espécies de bromélias e a fauna associada, sendo esta visitantes
42 florais de algumas espécies (Sazima et al. 1989, Forzza et al. 2003) e uma espécie de abelha Xylocopa abbreviata que constroe seu ninho nas hastes de floração de Encholirium spectabile no semiárido brasileiro (Ramalho et al. 2004). Com relação à herpetofauna, apenas os trabalhos de Jorge et al. (2011a, b, 2014), e Jorge & Freire (2011) tratam da associação entre a herpetofauna e a bromélia macambira Encholirium spectabile no semiárido brasileiro.
A relação entre lagartos e bromélias é ainda pouco conhecida, porém algumas hipóteses sobre a utilização das bromélias pelos lagartos já foram levantadas, tais como: sítio de forrageio e poleiro para termorregulação (Vrcibradic & Rocha, 1996, Rocha &
Vrcibradic 1998), local para deposição de ovos (Lantyer-Silva et al. 2012, Pérez-Buitrago
& Sabat 2007, Neil 1951, Henderson & Nickerson 1976), abrigo para escapar de predadores e da exposição direta ao sol e busca por umidade em locais secos (Vrcibradic
& Rocha, 1996, Rocha & Vrcibradic 1998, Teixeira-Filho et al. 2001, Rocha et al. 2003,
Jorge et al. 2014), porém essas relações ainda não estão totalmente compreendidas, carecendo de mais estudos que tratem especificamente da relação de interdependência entre os lagartos e as bromélias.
Perspectivas
Apesar do grande número de registros de lagartos associados às bromélias no mundo, e das suposições da ocorrência destes em bromélias, pouco se sabe sobre os detalhes que levam as espécies de lagartos a utilizarem as bromélias como habitat.
Estudos mais detalhados que foquem mais estritamente na biologia destas espécies de lagartos e as relações que estes estabelecem com bromélias carecem serem feitos, nos mais variados ambientes que estes ocorrem.
43
Apesar de sua relevância, as Bromeliaceae estão submetidas a ações humanas nas
últimas décadas, decorrentes de coleta e comercialização indiscriminada de espécimes silvestres, bem como pela perda de habitat, decorrente de desmatamentos, queimadas e atividades de mineração (Forzza et al. 2003; Negrelle et al. 2012; Martinelli & Moraes
2013). Considerando as ameaças à conservação de bromélias bem como a sua importância para a manutenção da biodiversidade (Rocha et al. 1997, 2004; Benzing 2000), reiteramos a necessidade de iniciativas conservacionistas efetivas de proteção às bromélias e, consequentemente, de sua fauna associada.
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55
Capítulo II
Herpetofauna associada à bromélia rupícola Encholirium spectabile (Bromeliaceae,
Pitcairnioideae) em afloramentos rochosos de região semiárida brasileira
Artigo a ser submetido a publicação em periódico após defesa da Dissertação
Jaqueiuto da Silva Jorge1 e Eliza Maria Xavier Freire1,2
1Programa de Pós-graduação em Psicobiologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte – UFRN, Centro de Biociências, Campus Universitário, Lagoa Nova, 59078-900, Natal, RN, Brasil. 2Departamento de Botânica e Zoologia, Laboratório de Herpetologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte – UFRN, Centro de Biociências, Campus Universitário, Lagoa Nova, 59078-900, Natal, RN, Brasil. Resumo
As Bromélias em geral constituem importante microhabitat para répteis e anfíbios, sendo frequentemente utilizadas como abrigo ou refúgio, devido à sua arquitetura foliar, que possibilita a manutenção de umidade e temperatura relativamente constantes no seu interior, além de proteger da predação. Considerando que os estudos sobre herpetofauna associada tem se concentrado em bromélias fitotelmatas de diferentes ecossistemas, este trabalho teve como objetivos identificar as espécies da herpetofauna habitantes de bromélias rupícolas do gênero Encholirium, e analisar a ocupação e uso destas bromélias pelos diferentes táxons. O trabalho de campo foi realizado em afloramento rochoso de região semiárida do agreste, nordeste brasileiro. Foram registradas dezesseis espécies, seis de lagartos (Famílias Gekkonidae, Mabuyidae, Tropiduridae, Phyllodactylidae) seis de serpentes (Famílias Boidae e Dipsadidae) e quatro de anfíbios (Família Hylidae), as quais utilizaram as bromélias Encholirium de diferentes formas de ocupação e uso. O efeito da borda da mata sobre a distribuição das espécies nas bromélias ao longo do afloramento foi significativo, com a maioria encontrada nas bordas do afloramento (destaque para os Anfíbios); as espécies que mais utilizaram o centro do afloramento foram os lagartos Tropidurus semitaeniatus e Psychosaura agmosticha. Constataram-se diferenças significativas quanto ao uso das bromélias por alguns pares de espécies: no uso de microhabitat pelos lagartos Tropidurus hispidus + T. semitaeniatus (Ø = 0,998), seguida por G. geckoides + P. pollicaris (Ø =0,845), H. agrius + P. pollicaris (Ø =0,829) e T. hispidus + H. agrius (Ø =0,842); estas foram corroboradas pelo teste Kolmogorov- Smirnov, com diferenças mais marcantes entre H. agrius + G. geckoides (Dmax=0,6501, p<0,0001), seguido por G. geckoides + P. pollicaris (Dmax=0,5000, p<0,0001). A maioria das espécies que utilizou as bromélias é de hábito noturno. Este estudo destaca as bromélias rupícolas como elementos chave para a conservação e manutenção de anfíbios e répteis a ela associados; fato vantajoso para ambos os grupos envolvidos nesta associação. Palavras-chave: Herpetofauna, bromélias rupícolas, semiárido, fauna associada
56
INTRODUÇÃO
As bromélias são frequentemente utilizadas por animais como abrigo para evitar a exposição excessiva ao sol ou como refúgio contra predadores, devido à sua arquitetura foliar que possibilita a manutenção de umidade e temperatura relativamente constantes no seu interior, além de constituírem um ambiente bem menos estressante quando comparado com o ambiente externo (Rocha et al. 2000, 2004). Em ambientes que estão sujeitos a estresse hídrico, como restingas, as bromélias oferecem um microhabitat bastante estável, uma vez que seus tanques permanecem com água mesmo nos períodos de seca (Krügel & Richter 1995). Este fato pode ser ainda mais relevante para espécies de habitantes das Caatingas que estão sujeitos a estresse hidríco e exposição excessiva ao sol.
A família Bromeliaceae é caracterizada por plantas terrestres, saxícolas ou epífitas, que possuem folhas simples dispostas em forma de roseta. Em algumas espécies, a arquitetura imbricada da folhagem, denominada fitotelmo, permite o acúmulo de água e detritos orgânicos, abrigando grande diversidade faunística (Leme 1984, Benzing 2000,
Kitching 2000). A ocorrência de fitotelmo é mais frequente em bromélias da subfamília
Bromelioideae; nas subfamílias Tillandsioidae e Pitcairnioideae a ocorrência de fitotelmo
é restrita a poucas espécies (Benzing 2000).
As bromélias da subfamília Pitcairnioideae, gênero Encholirium (Givinish et al.
2007), popularmente conhecido como macambira, é endêmico do território brasileiro e ocorrem em afloramentos rochosos nos Domínios da Caatinga e do Cerrado, com uma alta diversidade nos campos rupestres da Cadeia do Espinhaço de Minas Gerais, com exceção de E. spectabile, que tem algumas populações ocorrendo em áreas de transição da Caatinga para a Floresta Atlântica (Forzza 2005, Forzza & Zappi 2011). A folhagem provida de espinhos das espécies de Encholirium pode representar um refúgio
57 contra predadores para várias espécies, já que muitos predadores evitam perseguir organismos no interior de bromélias evitando injúrias corporais que podem ser causadas pelos espinhos (Rocha et al. 2004). As bromélias têm demonstrado uma grande relevância para a herpetofauna, especialmente quanto a estudos sobre ecologia e biologia destes organismos (Vrcibradic & Rocha 2002), bem como para a conservação (Rocha et al.
2004).
A escolha de determinados microhabitats por lagartos e serpentes está intimamente relacionada ao seu respectivo modo de vida, sendo esta escolha estruturada por fatores abióticos, como incidência de luz, temperatura e umidade, e fatores bióticos, como competição e predação (Pianka 1973, Silva & Araújo 2008). Neste sentido, as bromélias constituem um importante microhabitat para a herpetofauna, uma vez que fazem parte de um grupo de organismos cuja presença no ecossistema resulta em maior efeito de inclusão de novas espécies do que o encontrado na maioria das outras formas de organismos viventes (Rocha et al. 2000, 2004).
Os estudos sobre fauna associada às bromélias estão restritos às fitotelmatas, pertencentes a subfamília Bromelioidae e Tillandsioideae (Picado 1913, Laessle 1961,
Frank 1983, Richardson 1999, Cruz-Ruiz et al. 2012, McCracken & Forstner 2014) e pouco se sabe a respeito das interações entre a fauna e as espécies pertencentes a subfamília Pitcairnioideae, sendo estes focados na herpetofauna (Jorge & Freire 2010,
2011). Nessa perspectiva, este trabalho teve como objetivos: (1) identificar as espécies que constituem a herpetofauna habitante de touceiras da bromélia rupícola, Encholirium spectabile, em região semiárida do estado do Rio Grande do Norte, Brasil; e (2) avaliar como se dá o uso e ocupação das espécies de anfíbios e répteis nas bromélias e respectivos microhabitats.
MATERIAL E MÉTODOS
58
Área de estudo
A área onde os estudos foram efetuados é parte do Domínio da Caatinga, o único exclusivamente brasileiro e que ocupa cerca de 800.000 km², mais de 10% do território nacional (Ab’Saber 1977, Velloso et al. 2002). Segundo Rizzini (1997), o termo Caatinga
é um nome genérico para designar um complexo de vegetação decídua e xerófila constituída de vegetais lenhosos e mais ou menos rica em cactáceas e bromeliáceas rígidas, ora predominando os cactos ora as bromélias, dependendo da conformidade do substrato e aridez do clima. As Caatingas englobam de forma contínua parte dos estados do Maranhão, Piauí, Ceará, Rio Grande do Norte, Paraíba, Pernambuco, Alagoas,
Sergipe, Bahia e parte do Norte de Minas Gerais. Ao longo dessa distribuição, a Caatinga
é dividida em duas faixas de vegetação que correspondem também a dois tipos distintos de paisagem, aliados a um maior grau de umidade. Uma destas duas paisagens é o
Agreste, definido por Rizzini (1997) como uma área de maior umidade por estar próximo ao mar, e possuir solo mais profundo, com vegetação mais alta e densa. Vanzolini (1979) reconhece uma região de transição entre a Caatinga e a Mata Atlântica que, além de ter uma vegetação diferente, tem a herpetofauna composta por espécies dos dois biomas.
Velloso et al. (2002) também reconhece que esta região da Caatinga de clima mais ameno correspondente ao Agreste.
O trabalho de campo para este estudo foi realizado na mesorregião do Agreste
Norte-riograndense, precisamente na Fazenda Tanques, município de Santa Maria
(5,854ºS, 35, 701º W; datum WGS84, 137 m elev.). Neste município é comum a presença de afloramentos rochosos com grande quantidade de bromélias Encholirium spectabile, popularmente conhecidas como macambiras.
O trabalho foi realizado em um grande afloramento rochoso granítico de cerca de
9000 m2. O entorno deste afloramento é cercado por vegetação do tipo arbórea-arbustiva
59 com plantas típicas da Caatinga como: Juremas, Imburanas, Cajueiros e Barrigudas. O afloramento é recoberto por macambiras (Encholirium spectabile) que ocupam boa parte da extenção deste. Além das macambiras no afloramento, é comum a presença de cactos xique-xique (Pilosocereus gounellei) (Figura 1).
Figura 1. Vista aérea do afloramento rochoso na Fazenda Tanques. As linhas coloridas indicam os transsectos percorridos para coleta e observaçãoes durante o trabalho. Linha vermela (T1) transsecto na borda esqueda, (T2) transecto no centro do afloramento e (T3) transsecto na borda direita do afloramento.
Procedimentos metodológicos
As coletas foram realizadas uma vez por mês, durante três dias consecutivos, das
07:00 às 12:00 h, das 13:00 às 23:59 horas, de Janeiro de 2011 a Agosto de 2012, totalizando 450 horas.homem de esforço em campo. As buscas e coletas ocorreram ao longo de três transecções paralelas sobre o afloramento rochoso. Cada transecção possuía
12 m de largura, cerca de 150 m de extensão e situado, um na borda esquerda, um no centro e outro na borda direita do afloramento (Figura 1). Cada transecção foi percorrida
60 uma vez a cada hora, ou seja três transecções por hora, ao longo das quais cada espécime avistado era registrado; para cada espécime foram registrados local onde foi primeiramente avistado e horário. As frequências absolutas de cada espécie foram registradas de acordo com o número de espécimes avistados. O período de tempo em que cada espécie utilizou determinada bromélia, bem como o comportamento observado - em atividade (forrageio e termorregulação) ou inativo - foram registrados.
Apenas para os lagartos, por serem de fácil avistamento e localização, foi registrado e analisado o uso de microhabitats nas bromélias; foram reconhecidos e pré- estabelecidos três microhabitats: Folha verde (folhas “vivas” da bromélia), Folha Seca
(folhas “mortas” situadas geralmente na base da bromélia) e Haste da Inflorescência.
Análise do uso e ocupação dos microhabitats
As diferenças na utilização dos microhabitats e no período de atividade entre as espécies foram analisadas através do índice de Simpson (Simpson, 1949), largamente utilizado em estudos herpetológicos (e.g. Vitt, 1995, 1991, Bergallo & Rocha,
1994, Mesquita et al. 2006), utilizando os dados unidimensionais de tempo e microhabitat.
1 B n pi2 i1
Para verificar existência de sobreposição de nicho entre as espécies, com relação ao período de atividade e utilização de microhabitats, foi utilizada a fórmula de sobreposição de nicho (Pianka, 1973), amplamente utilizada em estudos herpetológicos
(Vitt, 1995, Bergallo & Rocha, 1994, Mesquita et al. 2006):
61
pijpik n1 Ojk n n 2 2 pij pik n1 n1
Em todos os testes o nível de significância adotado foi de 0,05.
O cálculo dos índices foi realizado no programa Ecological Methodology (Kenney &
Krebs 2000).
Diferenças interespecíficas quanto ao período de atividade entre os pares de espécies também foi testada através do teste Kolmogorov-Smirnov para duas amostras independentes; os pares foram estabelecidos de acordo com a proximidade filogenética e com a semelhança quanto aos períodos de atividades e uso dos microhabitats. Os pares estabelecidos foram: Tropiduris hispidus vs T. semitaeniatus, Hemidactylus agrius vs
Gymnodactylus geckoides, Psychosaura agmosticha vs T. semitaeniatus, H. agrius vs
Phyllopezus pollicaris, G. geckoides vs P. pollicaris.
Diferenças interespecíficas na utilização do microhabitat foram testadas através do teste Kolmogorov-Smirnov com nível de significância de 0,05 e através do cálculo de sobreposição de nicho.
Efeito da borda da mata sobre a ocorrência e distribuição das espécies
Para testar o efeito que a borda da mata que circunda o afloramento poderia exercer sobre a distribuição das espécies de répteis e anfíbios nas bromélias, quanto à escolha de determinadas touceiras ao longo do afloramento, foi registrado o local que o espécime foi observado e/ou coletado nas transecções previamente estabelecidas e utilizado o teste Kolmogorov-Smirnov. As frequências absolutas da distribuição das espécies ao longo dos transectos foram tomadas como variável de mensuração para o
62 teste; foi considerada como “borda da mata” uma distância de até 15 metros em direção ao centro do afloramento, e acima de 15 metros foi considerado centro, conforme localização dos transectos pré-estabelecidos. Os transectos foram comparados par a par; ou seja, borda esquerda com centro, borda direita com centro e borda esquerda com borda direita.
Os espécimes coletados foram identificados com número de campo, fixados em formol a 10%, preservados em álcool a 70% e depositados na Coleção Herpetológica do
Departamento de Botânica e Zoologia (UFRN) da Universidade Federal do Rio Grande do Norte. A espécie de bromélia foi identificada segundo Smith & Downs (1974).
RESULTADOS
Foram registradas 16 espécies na bromélia Encholirium spectabile, sendo seis de lagartos (Famílias Gekkonidae, Mabuyidae, Tropiduridae, Phyllodactylidae), seis de serpentes (Famílias Boidae e Dipsadidae) e quatro de anfíbios (Família Hylidae), as quais utilizaram as bromélias de diferentes formas de ocupação e uso (Tabela I; Figuras 2 e 3).
As quatro espécies de Anfíbios anuros registradas pertencem à família
Hylidae, sendo Hypsiboas raniceps (f= 5,85%) a mais frequente, seguida por
Phyllomedusa nordestina (f= 3,41%), e de Scinax x-signatus e Dendropsophus nanus com igual proporção (f= 2,43%).
Os lagartos constituíram o grupo de maior abundância, com quatro famílias e seis espécies (Tabela I) que utilizaram as bromélias como sítio de forrageamento, termorregulação e abrigo. A família Mabuyidae está representada por uma única espécie,
Psichosaura agmosticha, que é a mais abundante em meio às touceiras (f= 33,17%). A segunda espécie mais abundante foi Tropidurus semitaeniatus (f= 18,53%), Família
Tropiduridae, que teve outra representante Tropidurus hispidus (f= 4,39%). A família
63
Gekkonidae esteve representada por uma única espécie, Hemidactylus agrius (f=
15,12%). Para a família Phyllodactylidae foram registradas Gymnodactylus geckoides (f=
6,82%) e Phyllopezus pollicaris (f= 1,95%).
Tabela I. Espécies de Anfíbios, Lagartos e Serpentes registradas nas touceiras da bromélia rupícola Encholirium spectabile no município de Santa Maria-RN, no período de Janeiro a Dezembro de 2011 e Janeiro a Agosto de 2012, totalizando 450 horas.homem de esforço em campo. Hábito: N: noturno, D: diurno.
Ordem/Família Espécie Frequência relativa Hábito
ANURA
HYLIDAE Dendropsophus nanus 2,43% N
Hypsiboas raniceps 5,85% N
Phyllomedusa nordestina 3,41% N
Scinax x-signatus 2,43% N
SQUAMATA
LAGARTOS
MABUYIDAE Psychosaura agmosticha 33,17% D/N
GEKKONIDAE Hemidactylus agrius 15,12% N
PHYLLODACTYLID Phyllopezus pollicaris 1,95% N
AE Gymnodactylus 6,82% N
geckoides
TROPIDURIDAE Tropidurus hispidus 4,39% N
Tropidurus semitaeniatus 18,53% D
SQUAMATA
64
SERPENTES
BOIDAE Epicrates assisi 2,43% N
DIPSADIDAE Lygophis dilepis 0,48% D
Oxyrhopus trigeminus 2,43% N
Philodryas olfersii 1,46% D/N
Thamnodynastes almae 1,46% N
Thamnodynastes sp. 2 0,48% N
Leptodeira annulata N
Para as serpentes, foram registrados doze espécimes de seis espécies pertencentes
às famílias Boidae e Dipsadidae (Tabela I). Da família Boidae, foi registrada Epicrates assisi (f= 2,43%); dois espécimes foram observados se locomovendo entre as bromélias, sendo um adulto e um juvenil. Da família Dipsidadae, as espécies registradas foram
Oxyrhopus trigeminus (f= 2,43), Philodryas olfersii (f= 1,46%), Thamnodynastes almae
(f= 1,46%), Thamnodynastes sp. 2 (f= 0,48%), e Lygophis dilepis (f= 0,48%).
Efeito da borda da vegetação do entorno do afloramento sobre a fauna associada a bromélias rupícolas
O possível efeito das bordas da mata do entorno do afloramento sobre a distribuição das espécies nas bromélias ao longo do afloramento foi significativo, quando comparadas a borda esquerda (69% das espécies estavam nas bordas) com o centro
(Dmax=0,3428, P<0,0001), e borda direita com o centro (Dmax=0,4213, p<0,0001); houve diferença significativa também entre as bordas direita e esquerda (Dmax=0,2487, p<0,0001), com a maioria dos espécimes situados na borda esquerda. As espécies que
65 mais utilizaram o centro do afloramento foram Psychosaura agmosticha e Tropidurus semitaeniatus, com 40 e 37% respectivamente.
Os anfíbios foi o grupo taxonômico que mais utilizou as bordas do afloramento, pois 100% dos espécimes foram encontrados a uma distância inferior a quinze metros do centro. Para as serpentes, com exceção de Epicrates assisi, todas as demais espécies foram encontradas na borda.
Uso dos microhabitats da bromélia rupícola Encholirium por espécies de lagartos
Os resultados foram significativos no que diz respeito à segregação das espécies quanto aos parâmetros testados (período de uso, folhas secas, folhas verdes e haste). A sobreposição de nicho quase completa no uso de microhabitat ocorreu entre os pares de espécies T. hispidus + T semitaeniatus (Ø = 0,987) para as folhas secas, seguida por G. geckoides + P. pollicaris (Ø =0,845) também nas folhas secas, H. agrius + P. pollicaris
(Ø =0,829) nas hastes (Tabela II).
O resultado do teste Kolmogorov-Smirnov corroborou os resultados do índice de sobreposição de nicho, mostrando que houve diferença significativa entre alguns pares de espécies. Não houve diferença entre T. hispidus + T. semitaeniatus (Dmax=0,1491, p=0,1083) os duas espécies utilizaram folhas secas, mas houve entre Hemydactylus agrius
(folhas verdes)+ Gymnodactylus geckoides (folhas secas) (Dmax=0,6501, p<0,0001).
Apesar de constatadas diferenças significativas entre Gymnodactylus geckoides +
Phyllopezus pollicaris (Dmax=0,5000, p<0,0001) e Hemydactylus agrius + P. pollicaris
(Dmax=0,4033, p<0,0001) quanto ao índice de sobreposição de nicho, estes resultados podem ser explicados pelo baixo número de P. pollicaris para o teste.
A maioria das espécies utilizou as bromélias durante a noite, com predominância dos anfíbios anuros (100%), principalmente no período reprodutivo; também utilizaram
66 as bromélias durante o dia, mas como abrigo do sol. As serpentes também foram em sua maioria observadas à noite (71,42%), quando forrageavam ativamente em meio às touceiras, porém as espécies Philodryas olfersii e Lygophis dilepis foram observadas durante o dia forrageando.
Foram registradas espécies de lagartos diurnas (50%) e noturnas (50%); no entanto, algumas diurnas utilizaram as bromélias durante a noite, a semelhança de
Tropidurus hispidus, que utilizou as bromélias como abrigo durante a noite. Psychosaura agmosticha utilizou as bromélias durante o dia como local para forrageio e à noite como abrigo; ao contrário de P. agmosticha, G. geckoides foi observado forrageando durante a noite e abrigado durante o dia. Para as serpentes, assim como os anfíbios e lagartos, algumas forrageiam durante o dia (28,58%) e se abrigam à noite como Philodryas olfersii, enquanto outras forrageiam à noite (71,42%) e se abrigam durante o dia, como
Thamnodynastes almae e Thamnodynastes sp 2.
DISCUSSÃO
O registro de dezesseis espécies de anfíbios e répteis associadas a bromélias rupícolas não fitotelmatas (Encholirium spectabile), durante este trabalho, confirmam a relevância de estudos sobre fauna associada às bromélias rupícolas não fitotelmatas e de que estas são fomentadoras e amplificadoras da diversidade biológica, assim como afirmado para as bromélias fitotelmatas (Picado 1913, Rocha et al. 2004).
No caso particular dos anfíbios, as touceiras de bromélias onde estes foram registrados estavam geralmente próximas a corpos d’água formados naturalmente por acúmulo de água de chuva nas depressões das rochas. Os anfíbios anuros são os vertebrados mais comumente encontrados em associação com bromélias, nas diversas fases de seu ciclo de vida (Peixoto 1995, Krugel & Richter 1995), mas todos estes dados
67 são referentes a bromélias tanques que apresentam fitotelmo, em áreas florestadas
(Peixoto 1995, Giaretta 1996, Rocha 1997), ou bromélias saxícolas fitotelmatas (Teixeira et al. 2006). No que se refere às bromélias rupícolas não fitotelmatas, nada se conhece a respeito desta associação, a não ser registro isolado de ocorrência (e.g. Rodrigues, 2000).
Todas as espécies de anuros registradas durante este estudo estavam se protegendo da luz solar durante o dia e/ou em atividades de forrageio e vocalização durante a noite, o que reforça as ideias de sítio de forrageio e abrigo do sol (Picado 1913,
Peixoto 1995, Giaretta 1996, Rocha 1997, Rocha et al. 2004, Armbruster et al. 2002), relatados para as fitotelmadas. Quanto à ocupação das bromélias pelos anuros, o fato de quase todos os espécimes registrados estarem em bromélias próximas à borda da mata, está relacionado diretamente às questões fisiológicas do grupo, pois os anfíbios dependem diretamente de umidade relativamente alta para desempenharem bem suas funções metabólicas (Wells 2007). As bromélias proporcionam esta umidade, pois conseguem reter água em suas axilas foliares, além de formarem uma região sombreada, devido a sua arquitetura foliar, que é aumentada pela vegetação da borda da mata, que protege os anfíbios da intensa luz solar diária (Picado 1913, Oliveira et al. 1994 Peixoto 1995, Rocha et al. 2004).
Durante a estação reprodutiva, as bromélias, além de servirem como abrigo, também funciona como arena de exibição pelo machos, pois os melhores territórios são defendidos (obs. pessoal), possivelmente aqueles que favorecem a seleção pelas fêmeas, pois servem como poleiros de reprodução para as espécies que vocalizam empoleiradas, onde os machos frequentemente entram em combate com intrusos e outros machos vizinhos, fato comprovado para outras espécies da família Hylidae (Pombal Jr. & Haddad
2007, Uetanabaro et al. 2008; este estudo).
68
Tabela II. Valores de sobreposição do nicho espacial. Os valores abaixo correspondem ao uso do microhábitas pelos lagartos (n ≥ 5), registradas nas touceiras da bromélia rupícola Encholirium spectabile no município de Santa Maria-RN, no período de Janeiro a Dezembro de 2011 e Março a Agosto de 2012. Os valores em negrito correspondem aos maiores índices de sobreposição.
T. his T. sem H. agr G. gec P. pol M.agm
T. hispidus - 0.997 0.469 0.757 0.667 0.777
T. semitaeniatus - 0.408 0.222 0.164 0.198
H. agrius - 0.778 0.829 0.426
G. geckoides - 0.845 0.199
P. pollicaris - 0.149
M. agmosticha -
______
Para os lagartos e serpentes, o efeito da borda da mata pode influenciar de maneira semelhante aos anfíbios; no entanto, essa distribuição mais próxima à borda da mata é muito provável que seja devido à disponibilidade de presas, visto que a dieta destes é baseada principalmente em artrópodes e pequenos vertebrados, incluindo outros lagartos
(Vanzolini et al. 1986, Pianka 1973, Sales et al. 2012), que provém da mata e leva as espécies a se agregarem próximos à borda. Quantos às serpentes, como a maioria das espécies se alimenta de pequenos anfíbios e lagartos (Vitt & Vangilder 1983, Vanzolini et al. 1980, Mesquita et al. 2013), a influência da distribuição dos anfíbios e lagartos na borda leva as serpentes também a permanecerem nas bromélias que estão na borda, como estratégia de forrageio, constituindo assim uma teia trófica como proposto por Kitching
(2000) para as bromélias fitotelmatas. Alguns trabalhos com dieta de serpentes de hábitos
69 bromelícolas confirmam a importância das bromélias como sítio de forrageio para serpentes (Dunn 1937, Beebe 1946, Landry et al. 1966, Henderson & Nickerson 1976).
Figura 2. Anfíbios anuros associados a bromélias rupícolas, Encholirium spectabile, na Fazenda Tanques, município de Santa Maria, estado do Rio Grande do Norte. Família Hylidae: A- Scinax x-signatus, B- Phyllomedusa nordestina, C- Hypsiboas raniceps, D- Dendropsophus nanus.
70
Figura 3. Répteis (Squamata) associados a bromélias rupícolas, Encholirium spectabile, na Fazenda Tanques, município de Santa Maria, estado do Rio Grande do Norte. Família
71
Mabuyidae: E- Psychosaura agmosticha, Família: Gekkonidae F- Hemidactylus agrius,
Família: Phyllodactylidae: G- Gymnodactylus geckoides, H- Phyllopezus pollicaris,
Família: Tropiduridae: I- Tropidurus semitaeniatus, J- Tropidurus hispidus, Família
Boidae: K- Epicrates assisi, Família Dipsadidae: L- Philodryas olfersii, M- Oxyrhopus trigeminus, N- Thamnodynastes almae.
Quanto ao uso dos microhabitats das bromélias pelas seis espécies de lagartos registradas neste estudo, fica demonstrado que há uma estruturação no uso das bromélias, no que se refere ao uso espacial e temporal, com as espécies tendendo a reduzir a sobreposição em algum dos eixos dimensionais que estruturam a comunidade (Pianka
1969). Segundo Huey & Pianka (1977) as espécies tendem a reduzir a influência de outras, em situações onde estas coexistem, para diminuir a sobreposição e a consequente competição, partilhando os recursos em alguma das n-dimensões do nicho; neste caso partilhando os microhabitats e os períodos de atividade.
Outro ponto a ser levado em consideração é a exposição à predação, pois touceiras do centro são relativamente espaçadas umas das outras, o que leva a uma grande área de exposição, pois os afloramentos rochosos constituem áreas abertas, onde ocorre constante predação (Goodman et al. 2008).
A riqueza de lagartos e serpentes associada a bromélias rupícolas Encholirium spectabile encontrada durante este estudo foi a maior registrada até o momento; no entanto, houve semelhança quanto às famílias e gêneros registrados para as bromélias tanques, o que demonstra haver relações filogenéticas entre estas famílias/gêneros e as bromélias conforme sugerido por Rodrigues (1986), Vrcibradic & Rocha (2002), Santos et al. (2003), Rocha et al. (2004). Nas restingas da Mata Atlântica litorânea, por exemplo,
72 ocorre a espécie de lagarto, P. macrorhyncha, muito semelhante morfológica e filogeneticamente a P. agmosticha registrada para bromélias rupícolas das Caatingas, onde é simpátrica com a primeira (Rodrigues 1986, Jesus et al. 2005, Miralles & Carranza
2010) e estas duas espécies partilham amplas relações com as bromélias como descrito por Rodrigues (2000). As espécies G. geckoides e H. brasilianus foram registradas na folhagem das bromélias-tanque Hohenbergia e Aechmea em área de Restinga e Mata
Atlântica no leste do Rio Grande do Norte (Freire 1996, Santos et al. 2003). Por outro lado, para o gênero Tropidurus, Oliveira et al. (1994), relatam o uso de bromélias como assoalho e sítio de forrageamento por Tropidurus torquatus em restingas do litoral do sudeste, assim como para Phyllopezus lutzae, registrado em bromélias de solo de restingas da Mata Atlântica (Vanzolini 1968). Estes resultados sugerem haver uma proximidade filogenética entre esses gêneros e a família Bromeliaceae.
Para as serpentes não é diferente, pois a riqueza encontrada neste estudo é muito semelhante com a encontrada em um estudo similar com bromélias tanques nas restingas do Rio de Janeiro, onde foram registradas as espécies Erythrolamprus miliaris, Lygophis dilepis, Oxyrhopus petola, Philodryas olfersii e Thamnodynastes cf. strigilis, que também utilizam as bromélias como sítio de forrageamento (Rocha & Vrcibradic 1998, Schaefer
& Duré 2011), todas estas pertencentes aos mesmos gêneros que foram registrados neste trabalho, o que indica haver uma relação filogenética entre esses gêneros de serpentes e as bromélias. Este processo coevolutivo envolve as relações do uso das bromélias como sítio de forrageamento e como abrigo por essas espécies.
O registro da espécie Epicrates assisi merece destaque, pois se trata de uma serpente de grande porte que se distribui por toda a Caatinga. Esta espécie se alimenta de pequenos mamíferos, aves, ovos de aves e lagartos (Vanzolini et al. 1980). Uma das possíveis justificativas para o encontro desta espécie forrageando sob as bromélias, é o
73 grande número de pequenos roedores que vivem em meio às touceiras, entre os quais se encontram preás (Cavia aperea) e punarés (Thrichomys apereoides), além de ninhos da rolinha-branca (Columbina picui), que possivelmente constituem as principais presas que compõem a dieta de E. assisi na área de estudo.
Cabe ressaltar que os exemplares das duas espécies de Thamnodynastes tratadas por T. almae e Tamnodynastes sp. 2, das qua pouco se sabe a respeito da biologia. Foram coletados quatro exemplares, sendo três pertencentes à Thamnodynastes almae e outro a
Thamnodynastes sp. 2. As duas espécies habitam os mesmos microhabitats (folhas verdes e folhas secas), sobre as touceiras de macambiras. Outro fato que chama bastante à atenção é que estas duas espécies só foram observadas em meio às bromélias, e não em outros microhábitas como as demais serpentes, que na área de estudo já foram observadas tanto no folhiço como sobre galhos ou se locomovendo sobre o afloramento rochoso
(Jorge and Freire 2011).
A relação entre a herpetofauna e as bromélias parece ser uma relação mutualística, pois a presença da comunidade associada a estas bromélias traz vários benefícios, entre os quais, diminuição da herbivoria, já que estudos têm demonstrado que a presença de predadores diminui a taxa de herbivoria (Romero & Vasconcellos-Neto 2004a, Romero et al. 2006), além de prover a planta com nutrientes originados de restos orgânicos de excretas e carcaças de presas e de predadores (Benzing 2000, Romero et al. 2006,
Romero et al. 2008, Romero et al. 2010)
Cabe destacar ainda que a ocorrência destas espécies em associação com bromélias rupícolas constituem registros importantes na literatura com enfoque conservacionista, visando à conservação não só da herpetofauna, mas de todos os organismos que se associam às bromélias macambiras, pois, assim como proposto por
Rocha et al. (2000, 2004) para as bromélias tanques, as bromélias rupícolas constituem
74 elementos chaves para a conservação e manutenção de uma variedade de organismos que a ela estão associados, sendo vantajoso tanto para os organismos quanto para a própria bromélia.
O gênero Encholirium merece mais destaque nas políticas nacionais de conservação, não só por ser endêmico do Brasil, o que por si só já garante uma atenção especial, mas por se encontrar vulnerável à extinção. Segundo Forzza et al. (2003), vinte das 23 espécies do gênero não ocorrem dentro de Unidades de Conservação (UCs), e o seu habitat (afloramentos rochosos) encontra-se ameaçado por atividades de mineração.
Quanto à característica das bromélias como espécies-chave para conservação (Rocha et al. 1997), o gênero Encholirium se enquadra indubitavelmente neste contexto, onde conservar as espécies desse gênero é uma forma de também conservar toda a biodiversidade que a elas estão interligadas; isso inclui não só as espécies que se associam
às bromélias, mas também outras bromélias rupícolas endêmicas que estão inseridas nas
áreas de afloramentos onde as macambiras estão.
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82
Capítulo III
Ecologia comportamental de Psychosaura agmosticha (Squamata, Mabuyidae) associada à bromélia rupícola (Encholirium spectabile) em área de Caatinga, nordeste do Brasil
Artigo a ser submetido a publicação em periódico após defesa da Dissertação
Jaqueiuto da Silva Jorge1 e Eliza Maria Xavier Freire1,2
1Programa de Pós-graduação em Psicobiologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte – UFRN, Centro de Biociências, Campus Universitário, Lagoa Nova, 59078-900, Natal, RN, Brasil. 2Departamento de Botânica e Zoologia, Laboratório de Herpetologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte – UFRN, Centro de Biociências, Campus Universitário, Lagoa Nova, 59078-900, Natal, RN, Brasil.
RESUMO
As bromélias constituem um importante habitat para vários grupos animais, incluindo os lagartos, com destaque para Psychosaura agmosticha, espécie que tem uma relação estrita com as bromélias macambiras no semiárido nordestino. Nesse contexto, este estudo investigou as relações ecológico-comportamentais entre P. agmosticha e as bromélias macambiras (Encholirium spectabile) em área de Agreste, semiárido nordestino, nos anos de 2013 e 2014. Através do método do animal focal contínuo foram observados e registrados os comportamentos de termorregulação e de forrageio nas estações seca e chuvosa, durante 235 e 255 horas.homem respectivamente. Dados morfológicos foram tomados para testar as diferenças entre os sexos, relacionando-as com ocupação estruturada das bromélias. Dados sobre a ecologia térmica da espécie foram mensurados através das medidas de temperatura do ar (TA), da bromélia (TB) e do corpo dos lagartos (TC), relacionando-as com a sazonalidade e entre os sexos. Registrou-se a hora em que cada espécime foi encontrado, para avaliar possível padrão de atividade. Associações positivas foram encontradas entre a temperatura do corpo e temperaturas das bromélias, com a temperatura do ar. Psycosaura agmosticha passou em média 1.95 ± 3.8% tempo em movimento (PTM) e se movimentou em média 0.36 ± 2.1 segundos por minuto (MPM). A duração média de movimentos foi de 0.64 ± 09 segundos por minuto, e passou em média 68.5 ± 3.5 segundos parado, característica de forrageador do tipo senta-e-espera. Houve diferenças significativas entre as estações chuvosa e seca para PTM e MPM; também entre o tempo médio da parada e na duração média dos movimentos. O tamanho corporal (CRC) das fêmeas foi significativamente maior que o dos machos. Constatou-se diferença entre Comprimento Rostro Tímpano (CRT; fêmeas tamanho médio maior que os machos), e entre a Largura da Cabeça (LC; fêmeas também com tamanho médio maior).Os períodos de atividade foram concentrados entre 07 e 10
83 h, e entre 15 e 17 h nas duas estações, mostrando padrão bimodal. Psychosaura agmosticha usou basicamente as folhas verdes (88.28 %), diferença significativa no uso dos microhabitats, mas não entre machos e fêmeas. Houve diferença no uso das toucerias com relação ao espaço no afloramento, com a maioria dos indivíduos (69.33%) ocupando as bordas esquerda e direita. Psychosaura agmosticha na área estudada é uma espécie bromelícola que utiliza as bromélias Encholirium spectabile para abrigo, termorregulação e forrageio, sendo termorreguladora ativa que absorve calor por contato direto com as folhas das bromélias (tigmotermia), e executa movimentos corporais para maximizar os ganhos e perdas de calor.
Palavras-chave: Ecologia comportamental, ecologia térmica, comportamento termorregulatório, comportamento de forrageio, lagarto associado a bromélia.
INTRODUÇÃO
As bromélias constituem um microhabitat relevante para a herpetofauna, pois constituem um grupo de organismos cuja presença no ecossistema resulta em maior efeito de inclusão de novas espécies (Rocha et al. 2000, 2004). Em ambientes que estão sujeitos a estresse hídrico, como restingas, as bromélias fitotelmatas formam um microhabitat bastante estável, pois os tanques permanecem com água mesmo nos períodos de seca
(Krügel & Richter 1995). Este fato pode ser ainda mais relevante para espécies habitantes da Caatinga (Jorge et al. 2014).
Mesmo não formando fitotelmo, as bromélias rupícolas do gênero Encholirium, em especial a espécie Encholirium spectabile, demonstrou, durante estudo preliminar nesta área em estudo, que várias espécies animais as utilizam como habitat (Jorge et al.
2009, 2011 a b, 2014). Dentre estas espécies destaca-se Psychosaura agmosticha um lagarto bromelícola pertencente à família Mabuydae, descrita do nordeste brasileiro e originalmente reconhecida como uma espécie de distribuição relictual no Nordeste
(Rodrigues 2000, 2003); embora posteriormente registrada para outros estados da região
Nordeste, ainda se manteve reconhecida como espécie de distribuição restrita (Dias &
Rocha 2013; Junior et al. 2014). Os registros de ocorrência para os estados de Alagoas e
84
Paraíba, (Rodrigues 2000); Sergipe e Bahia (Dias & Rocha 2013); Rio Grande do Norte
(Freire et al. 2009, Jorge & Freire 2010) e Pernambuco (Júnior et al., 2014) demonstram distribuição mais ampla. Este fato foi corroborado por Sales et al. (2015) por meio de modelagem do nicho espacial, a partir dos registros desta espécie na literatura, a qual mostrou que P. agmosticha tem uma distribuição contínua ao longo dos estados do
Nordeste, desde o Rio Grande do Norte até a Bahia, demonstrando claramente a sua dependência de bromélias rupícolas como principal habitat.
Dentre os mabuídeos as espécies do gênero Psychosaura desenvolveram evolutivamente o hábito escansorial e, consequentemente, de utilizar as bromélias; duas destas espécies evoluiram ao ponto de se especializarem na utilização de bromélias como habitat, as espécies irmãs Psychosaura agmosticha e P. macrorryncha (Vrcibradic &
Rocha (1996, 2002, 2005, Rocha & Vrcibradic 1996) . Ambas apresentam o hábito bromelícola que possivelmente tenha origem no ancestral destas duas espécies, que compartilham muitas características, tanto morfológicas quanto comportamentais
(Rodrigues 2000). Em resultados de investigações sobre a filogenia do gênero Mabuya, parte corresponde atualmente a Psychosaura (Miralles & Carranza 2010, Hedges & Conn
2012 e Pyron et al. 2013) sendo P. agmosticha e P. macrorhyncha, hipotetizadas como espécies irmãs; postulamos que o hábito bromelícola possa representar um traço comportamental compartilhado, herdado de um ancestral comum, provavelmente com hábitos bromelícolas.
Nesse contexto, considerando o caráter endêmico da bromélia rupícola
Encholirium spectabile, especialmente em afloramentos rochosos do semiárido nordestino e a estrita relação do lagarto Psychosaura agmosticha com essas bromélias
(Rodrigues 2000, Jorge & Freire 2010, Dias & Rocha 2013, Sales et al. 2015), este estudo
é de fundamental importância para suprir a carência de conhecimento acerca das relações
85 entre esta espécie e as bromélias rupícolas, tendo como objetivos registrar e analisar os comportamentos de forrageio e termorregulatório de Psychosaura agmosticha associados
às bromélias Encholirum spectabile em afloramentos rochosos em área de Caatinga.
MATERIAL E MÉTODOS
Área de estudo
A área onde os estudos foram efetuados é parte do Domínio da Caatinga, o único exclusivamente brasileiro e que ocupa cerca de 800.000 km², mais de 10% do território nacional (Ab’Saber 1977, Velloso et al. 2002). Segundo Rizzini (1997), o termo Caatinga
é um nome genérico para designar um complexo de vegetação decídua e xerófila constituída de vegetais lenhosos e mais ou menos rica em cactáceas e bromeliáceas rígidas, ora predominando os cactos ora as bromélias, dependendo da conformidade do substrato e aridez do clima. As Caatingas englobam de forma contínua parte dos estados do Maranhão, Piauí, Ceará, Rio Grande do Norte, Paraíba, Pernambuco, Alagoas,
Sergipe, Bahia e parte do Norte de Minas Gerais. Ao longo dessa distribuição, a Caatinga
é dividida em duas faixas de vegetação que correspondem também a dois tipos distintos de paisagem, aliados a um maior grau de umidade. Uma destas duas paisagens é o
Agreste, definido por Rizzini (1997) como uma área de maior umidade por estar próximo ao mar, e possuir solo mais profundo, com vegetação mais alta e densa. Vanzolini (1979) reconhece uma região de transição entre a Caatinga e a Mata Atlântica que, além de ter uma vegetação diferente, tem a herpetofauna composta por espécies dos dois biomas.
Velloso et al. (2002) também reconhece que esta região da Caatinga de clima mais ameno correspondente ao Agreste.
O trabalho de campo para este estudo foi realizado na mesorregião do Agreste
Norte-riograndense, precisamente na Fazenda Tanques, município de Santa Maria
86
(5,854ºS, 35, 701º W; datum WGS84, 137 m elev.). Neste município é comum a presença de afloramentos rochosos com grande quantidade de bromélias Encholirium spectabile, popularmente conhecidas como macambiras.
Procedimentos metodológicos
Foram utilizados dois afloramentos rochosos para a realização deste estudo, um dos afloramentos foi utilizado para coleta e o outro para as observações do comportamento de P. agmosticha; foram delimitados transectos ao dos afloramentos, sendo que dois destes se localizavam nas bordas e um no centro de cada afloramento.
As observações e/ou coletas foram realizadas uma vez por mês, durante três dias consecutivos, das 07 às 11 h e das 12 às 18 h, durante as estações seca e chuvosa de 2013 e 2014.
Para todos os exemplares de P. agmosticha avistados ou coletados foram registrados os seguintes dados/informações: distância entre a bromélia onde o espécime foi avistado e a borda da mata; tamanho da touceira (aglomerado de bromélias sobre os afloramentos; em média, cada touceira tinha 8.9 ± 2.4 plantas) onde cada espécime foi registrado; temperatura do corpo do indivíduo (Tc), mensurada via cloaca por meio de termohigrômetro acoplado a sensor externo de temperatura; Temperatura do ar (Ta), medida a 5 cm de altura do substrato onde o espécime foi encontrado, e Temperatura do substrato (Ts), medida na superfície da folha da bromélia. Todos os dados de temperatura foram coletados até trinta segundos após a captura do espécime; após esse tempo os dados eram descartados. Foram registrados os microhabitats onde os espécimes foram observados e\ou coletados (Folha verde, Folha seca ou Haste).
Em laboratório os espécimes coletados foram pesados com Pesola® de 100g e, utilizando um paquímetro digital (precisão de 0,1 mm), foram mensurados o
87 comprimento rostro-cloacal (CRC) – distância do focinho à cloaca; comprimento rostro- canto do tímpano (RTC) – distância da ponta do focinho à margem posterior do tímpano
(comprimento da cabeça); comprimento rostro-comissura labial (RCL) – distância do focinho à comissura labial (comprimento da boca); largura da cabeça (LC) – a maior largura, medida à altura da abertura auditiva.
Todos os espécimes de lagartos coletados foram identificados com um número de campo, fixados em formol a 10%, preservados em álcool a 70% e tombados na Coleção
Herpetológica da Universidade Federal do Rio Grande do Norte (UFRN).
Análises dos dados sobre comportamento
Para analisar diferenças intraespecíficas quanto ao uso e ocupação das bromélias e, indiretamente, avaliar a existência de territorialidade, utilizou-se o teste de
Kolmogorov-Smirnov (Siegel, 1956).
Para testar a existência de relação entre as temperaturas dos lagartos, do substrato
(bromélias) e do ar, de modo a identificar o fator que mais interfere na temperatura dos lagartos e também a existência de relação desta com a ocupação das bromélias, foram utilizadas regressões lineares entre as referidas temperaturas. As diferenças entre as temperaturas de machos e fêmeas foram verificadas por meio de análise de variância
(ANOVA). Para reduzir o efeito que o tamanho corporal exerce sobre as temperaturas dos lagartos foi utilizada a análise de covariância (ANCOVA), usando os dados da temperatura do corpo (Tc), temperatura do substrato (Ts) e temperatura do ar (Ta), e o
CRC como covariantes (Zar 1999).
A média da temperatura da espécie foi obtida a partir da média da temperatura cloacal de cada exemplar ativo. As diferenças relativas ao efeito da sazonalidade inerentes
88 a espécie, com efeito sobre a temperatura, foi testada através de uma Análise de Variância para dois fatores (Zar, 1999).
As observações e registros dos comportamentos termorregulatório e de forrageio de P. agmosticha foram realizados durante cinco dias consecutivos na estação chuvosa e cinco na estação seca; uma coleta piloto foi realizada para testar a metodologia, conforme sugerido por Anderson (1993). Os dados foram tomados quando o observador a uma distância considerável (cinco metros no mínino) avistava os lagartos; cada indivíduo foi observado por 05 minutos consecutivos através do método de animal focal contínuo
(Martin & Bateson 2007). O tempo foi contabilizado através de um cronômetro regressivo e, com o auxílio de um gravador de voz; todos os movimentos dos lagartos foram descritos e gravados para posterior análise. Para evitar erro de observar o mesmo animal mais de uma vez, cada observação foi feita com uma distância de, no mínimo, 50 m e cada área foi observada somente uma vez (Perry 2007). No comportamento de termorregulação, para cada indivíduo avistado era anotado a hora em que foi avistado, assim como a posição em relação ao sol, bem como a localização da bromélia em que se encontrava, assim como cada postura que o invíduo se encontrava em relação ao sol.
Todas as posturas observadas pelo animal focal contínuo foram classificadas em duas categorias: “parado” ou em “movimento”. Ações que não incluíam deslocamento, como mudanças posturais, movimentos dos membros, língua, cabeça, mandíbula e cauda, foram incluídas na cateria “parado”. Os movimentos que caracterizam deslocamentos para outros locais chamados (translocacionais) foram classificados como na categoria
“movimento”. Um “movimento” foi considerado como um surto de locomoção separado dos outros por pausas de mais de 1 segundo (Wernet et al. 1997). Os movimentos de captura de presas bem sucedidos também foram considerados, esses movimentos foram classificados como aqueles que o observador ver claramente o animal mastigando a presa
89 após a investida. Em laboratório as gravações foram análisadas para transcrição e categorização das atividades de cada indíviduo em: (1) proporção do tempo gasto em movimento (PTM), (2), número de movimentos por minuto (MPM), (3) número de ataque sobre presas bem sucedidos por minuto.
O comportamento termorregulatório foi realizado através da observação de indíviduos pelo método do animal focal contínuo (Martin & Bateson 2007). Para cada indivíduo avistado era registrado o horário e a posição em que estava em relação ao sol
(se no leste “nascente”, o se no oeste “poente”), no momento do primeiro avistamento, logo após cada indivíduo era observado por 5 minutos e cada postura comportamental era registrada com auxílio de gravador de voz para posterior análise.
RESULTADOS
Os esforços em campo durante as estações seca e chuvosa foram de 235 e 255 horas.homem, respectivamente. Os períodos de atividade diária dos espécimes de P. agmosticha concentraram-se entre 07 e 10 h e entre 15 e 17 h nas duas estações, demostrando um padrão claramente bimodal nas primeiras e últimas horas do dia (Figura
2).
O período de atividade dos espécimes não diferiu entre as estações seca e chuvosa
(Dmax =0.1141, df=2, p= 0.399), apesar de um maior número de indíviduos ter sido observado na estação chuvosa (2.15 indivíduos/hora e 1.09 indivíduos/hora na estação seca). Também não houve diferença significativa entre machos e fêmeas quanto ao período de atividade (Dmax =0.1146, df=2, p= 0.376); no entanto, a média de observações diferiu entre as estações, sendo a média de observações na estação chuvosa de 20.5 ±1.5 indivíduos e na estação seca de 10.2 ± 1.2 (t= -2.998, p= 0.04). A presença de juvenis foi registrada entre os meses de Dezembro e Fevereiro, que coincide com a estação chuvosa
90 na região; quando comparado com os adultos, quanto ao período de atividade na referida estação, não houve difenças significativas (Dmax =0.1147, df=2, p= 0.368).
40 35 30 25 20 15 10
5 Número de observações de Número 0
25
20
15
10
5 Nº de Indivíduos Observados Indivíduos de Nº 0
Figura 1. (A) número de indíviduos observados durante o dia entre as estações chuvosa
(barras pretas) e seca (barras cinza) (B) Número de indivíduos de P. agmosticha observados por intervalo de hora em bromélias Encholirium spectabile, e nos anos de
2013 e 2014, na Fazenda Tanques, município de Santa Maria,Rio Grande do Norte,
Brasil.
Uso dos microhabitats
91
Com relação ao uso dos microhabitats (e.g folhas secas, folhas verdes e haste floral), P. agmosticha usou predominantemente as folhas verdes (88.28 %); apenas 11.77
% estavam em folhas secas (Figura 3), sendo significativa esta diferença no uso
das bromélias (Dmax = 0.2192, df = 2, p = 0.043). Não houve diferenças significativas entre machos e fêmeas na utilização das bromélias (Dmax = 0.1151, df = 2, p = 0.369), nem entre adultos e juvenis (Dmax = 0.1147, df = 2, p = 0.362). Uma média de 2.3 ± 1.1 indivíduos foram observados por touceira de bromélia, na sua maioria um macho e uma fêmea; apenas duas observações foram realizadas em que dois machos estavam na mesma touceira e nenhuma para duas fêmeas juntas.
160 140 120 100 80 60 40
20 Número de indivíduos observados indivíduos Número de 0 Folha seca Folha verde Folha seca Folha verde estação seca estação seca estação estação chuvosa chuvosa
Figura 2. Número de indivíduos observados por microhabitat nas touceiras de bromélias
(Encholirium spectabile) entre as estações seca e chuvosa. Folhas verdes (barras pretas), folhas secas (barras cinza).
92
Houve diferença no uso das toucerias de bromélias com relação ao espaço no afloramento; a maioria dos espécimes de P. agmosticha estava nas bordas esquerda e direita (69.33%); 30.66% no centro do afloramento (Dmax = 0.2368, df = 2, p = 0.032).
Quanto às diferenças entre as bordas esquerda e direita não foi significativa (Dmax =
0.1298, df = 2, p = 0.136), nem entre machos e fêmeas com relação ao uso do espaço (i.e: bordas e centro) (Dmax = 0.1296, df = 2, p = 0.135), nem entre juvenis e adultos (Dmax =
0.1298, df= 2, p = 0.099).
Ecologia térmica
As temperaturas corporais dos lagartos ativos variou entre 30.1 e 32.2 °C (31.5 ±
1.4 ºC, n = 22). A temperatura dos substratos (folhas de bromélias) onde os lagartos foram coletados variou de 29.9 a 34.8 ºC (31.8 ± 1.4 ºC) , e de 26.9 a 32.7 (30.5 ± 1.4 ºC) a temperatura do ar a 5 cm acima do substrato. Associações positivas foram encontradas entre a temperatura do corpo e temperatura das bromélias (R² = 0.428, F = 15.606, p =
0.001), com a temperatura do ar (R² = 0.204, F = 5.139, p = 0.035), (Figura 4), e o teste
T de amostras em pares foi significativo quanto a diferença entre as temperaturas das bomélias e do ar (T = -5.125, p = 0.002).
A temperatura dos lagartos machos variou de 30.5-35.2 ºC (33.1 ± 1.3 ºC), e das fêmeas de 30.1-34.7 ºC (32.3 ± 1.3 ºC), não sendo significativa a diferença de temperatura entre machos e fêmeas (ANOVA, F1.20 = 1.934, p = 0.180). Além disso, mesmo quando o efeito das temperaturas ambientais foram removidas, a diferença entre machos e fêmeas não foi significativa (ANCOVA, F1.20 = 3.242, p = 0.090). A média da temperatura corporal dos lagartos na estação chuvosa (32.2 ± 1.4 variando de: 30.1- 34.5 ºC, n = 12) foi similar a da estação seca (33.3 ± 1.0 variando de: 32.1-35.2 ºC, n = 9), (F1.20 = 3.047, p = 0.096), também não sendo significativa quando o tamanho corporal foi removido
(ANCOVA, F1.20 = 2.344, p = 0.124).
93
Grau de termorregulação comportamental
No que diz respeito ao grau de termorregulação comportamental, a média de ∆TA
( 2.1 ± 1.4 ° C, n = 22) e ∆TB (0.9 ± 1.1 ° C, n = 22), os valores foram diferentes e significativos (Wilcoxon, T = 13.17, z = -3.590 p = 0.001). O maior percentual de valores negativos foi registrado para ∆TB (18%), enquanto que para ∆TA foi de (9%).
Psychosaura agmosticha termorregula por tigmotermia e heliotermia nas folhas verdes, com posturas corporais perpendiculares aos raios solares para maximizar a captura de calor. A maioria dos espécimes observados ao longo do dia, principalmente nas primeiras horas do dia (07:00 às 09:00) e nas últimas (15:00 às 17:59), foram observados seguindo a posição do sol em relação às bromélias; ou seja, nas primeiras horas do dia a maioria dos indivíduos escontra-se no Leste (Nascente) e no final da tarde no Oeste (Poente) (Figura 5).
Figura 3. Relação entre a temperatura do corpo de indivíduos ativos de Mabuya agmosticha e temperaturas do ambiente na Fazenda Taques, Rio Grande do Norte, Brasil.
(A) temperatura do ar, (B) temperatura da bromélia.
Comportamento de forrageio
94
Psichosaura agmosticha, na área estudada, forrageia entre as folhas das bromélias macambiras, passando boa parte do tempo parada (98.5%) a espera das presas, se locomovendo pouco, geralmente esperando que as presas se locomovam em direção a eles; quando alguma presa em potencial se aproximava estes investiam frontalmente em um bote único. Passou cerca de 1,95 ± 3.8% tempo em movimento (PTM) e se movimentou em média 0.36 ± 2.1 segundos por minuto (MPM), permanecendo a maior parte do tempo parado à espreita de presas.
25
20
15
10
Nºde indivíduos observados 5
0 07:00 08:00 09:00 10:00 11:00 12:00 13:00 14:00 15:00 16:00 17:00 18:00
Figura 4. Número de indíviduos observados durante o dia se expondo ao sol nas bromélias
(Encholirium spectabile) na Fazenda Tanques. Barras pretas indivíduos que estavam voltados para o Leste (Nascente) e barras cinzas para Oeste (Poente).
Houve diferenças significativas entre as estações chuvosa e seca para PTM (t =
7.360, gl = 11, p = 0.022) e MPM (t= 7.062, gl = 11, p = 0.034); também entre o tempo médio da parada (t = 1.100, gl = 9, p = 0.049), e na duração média dos movimentos (t =
2.110, gl = 9, p = 0.005).
95
Tabela I. Valores médios dos índices de forrageamento de Psichosaura agmostcicha durante as estações chuvosa (Março-Abril) e seca (Outubro-Novembro) na Fazenda
Tanques, município de Santa Maria, Rio Grande do Norte, Brasil.
Variáveis Mar-Abr-2014 Out-Nov-2014 Teste t P
MPM 0.35 ± 0.21(0.33-0.37) 0.38 ± 0.28 (0.36-0.40) 7.062 0.034*
PTM 1.68 ± 3.8 (1.49-2.08) 2 .2 3 ± 3.2 (1.94-2.48) 7.360 0.022
Duração média do 0.58 ± 0.8 (0.35-0.77) 0.71 ± 0.9 (0.51-0.98) 2.110 0.005
movimento
Duração média da parada 66.9 ± 4.9 (62.5-75.6) 71.3 ± 3.3 (68.5-79.9) 1.100 0.049
Morfometria
O tamanho corporal (CRC) das fêmeas, 68.2 ± 6.5 (62.4-73.9, n = 11), foi significativamente maior que o dos machos 61.0 ± 3.4 (52.3-70.1, n = 11), (F 2.17 = 10.418, p = 0.004). Houve diferença também entre Comprimento Rostro Tímpano (CRT), tendo as fêmeas tamanho médio maior 14.4 ± 0.5, que os machos 13.7 ± 0.9 (F2.17 = 5.371, p =
0.016), e entre a Largura da Cabeça (LC), tendo as fêmeas também o tamanho médio maior 10.2 ± 0.6 que os machos 9.2 ± 0.9 (F2.17 = 8.166, p = 0.003). Porém, quando o tamanho corporal é removido não houve diferenças quanto ao (CRT) (ANCOVA, F2.17 =
1.611, p = 0.221), LC (F2.17 = 2.081, p = 0.167), nem CRL (F2.17 = 0.440, p = 0.516).
96
Tabela II. Relação das variáveis morfométricas (milímetros) entre machos e fêmeas de
Psychosaura agmosticha na Fazenda Tanques, Santa Maria, Rio Grande do Norte, Brasil.
Comprimento Rostro Cloacal (CRC), Comprimento Rostro canto do Tímpano (CRT), comprimento Rostro Comissura Labial (RCL), Largura da Cabeça (LC). Valores de P com (*) indicam diferenças significativas entre os grupos.
Fêmeas (N = 11) Machos (N = 9) (ANOVA) (ANCOVA)
CRC 68.2 ± 3.4 (62.4– 61.0 ± 6.5(52.3– t = -4.193 df =9 ------
73.9) 70.1) p =0.002*
CRT 14.2 ± 0.7 13.9 ± 1.0 (12.5– F2.17 = 1.611 F2.17 = 5.371
(12.5–14.7) 15.6) p = 0.221 p = 0.016*
RCL 10.9 ± 0.7 (9.4– 10.7 ± 0.7 (9.4– F2.17 = 0.440 F2.17 = 0.676
12.5) 11.5) p = 0.516 p = 0.522
LC 9.9 ± 0.7 (9.3- 9.4 ± 1.6 (6.3- F2.17 = 2.081 F2.17 = 8.166
11.3) 11.5) p = 0.167 p = 0.003*
DISCUSSÃO
Assim como Psychosaura macrorhyncha (Vrcibradic & Rocha 1996, 2002, 2005,
Rocha & Vrcibradic 1996), P. agmosticha tem prefêrencias por bromélias (Sales et al
2015). Na maioria dos trabalhos que registraram esta espécie, esta esteve associada a bromélias rupícolas (Encholirium), apesar de um único registro da espécie em associação com bromélias do gênero Aechmea na restinga da Bahia (Dias & Rocha 2013). Na sua totalidade, a espécie está associada às bromélias macambiras (Sales et al. 2015).
97
Psychosaura agmosticha utiliza as bromélias como local de abrigo e para várias outras atividades, que incluem termorregulação e forrageio, como registrado neste estudo. Os resultados deste estudo confirmam os pressupostos de que as bromélias constituem um importante microhabitat para a herpetofauna, por constituírem um grupo de organismos cuja presença no ecossistema resulta em maior efeito de inclusão de novas espécies, conforme sugerido por Rocha et al. (2000, 2004).
A preferência pelas folhas verdes das bromélias por P. agmosticha pode estar relacionada ao comportamento de termorregulação, pois, como a espécie termorregula por tigmotermia, ou seja, pelo contato direto entre o corpo e o substrato (folhas verdes), o grau de termorregulação com maiores valores negativos para o substrato (bromélia) indica um grau de conformidade e esforço pelos lagartos para manter a temperatura corporal estável. Os valores médios de ΔTS foram menores do que os valores médios de
ΔTA, sugerindo o uso mais acentuado das folhas como substrato para o ganho de calor, e da temperatura do ar para diminuir a temperatura corporal (Vrcibradic & Rocha 1998,
Kiefer et al. 2007, Souza & Freire 2011). O ganho de calor por contato direto
(tigmotermia) também foi registrado em M. agilis, em cactos, e M. macroryncha em menor grau em bromélias, nas restingas do sudeste do Brasil (Vrcibradic & Rocha 2002).
Outro fator que pode ser levado em consideração é o fato de plantas suculentas que utilizam a via CAM para os processos fisiológicos da fotossíntese, como algumas bromélias (presente no gênero Encholirium; Benzing (2000) tem em suas folhas proteínas de choque térmico, que mantem a temperatura interna mais estável durante o dia, evitando variações bruscas na temperatura interna (Taiz & Zaiger 2002). Com isso, os lagartos tem um substrato mais estável que o restante do ambiente externo para termorregularem durante o dia, como observado por Vrcibradic & Rocha (2002) nas restingas, onde a temperatura do solo apresentou temperaturas bem mais elevadas que os cactos e
98 bromélias. Neste estudo, a comparação é feita com os afloramentos onde ficam as bromélias, que tendem a apresentarem temperaturas muito mais elevadas que a das bromélias, chegando até os 40 ºC (Obs. pessoal).
Além do comportamento de termorregulação por tigmotermia, P. agmosticha também utiliza posturas corporais para maximizar o ganho ou perda de calor; durante as primeiras horas do dia, quando a temperatura ainda é baixa, os lagartos se expôem diretamente aos raios solares, estando a maioria dos indivíduos na direção Leste
(Nascente); à medida que o dia vai passando e a temperatura aumentando, os lagartos diminuem a exposição ao sol, voltando a se exporem nas últimas horas do dia na direção
Oeste (Poente). Estas observações evidenciam o comportamento termorregulatório orientado pelo sol.
Durante as observações do comportamento de termorregulação, constatamos que a espécie apresentou preferência pelas touceiras que estavam nas bordas do afloramento, fato que pode estar associado à disponibilidade de presas, que provém da mata que circunda o afloramento; registro semelhante foi feito para outras espécies que habitam as bromélias macambiras na área (Jorge et al. 2014)
Com relação ao comportamento de forrageio, os resultados obtidos indicam claramente que P. agmosticha é um forrageador sendentário (senta-e-espera), com valores baixos de movimentos, quando comparado aos de outros scincídeos (Cooper & Whiting
2000,Wymann & Whiting 2002), pois passou cerca de 1,95 ± 3.8% tempo em movimento
(PTM) e se movimentou em média 0.36 ± 2.1 segundos por minuto (MPM), permanecendo a maior parte do tempo parado à espreita de presas, como é esperado para os forrageadores sedentários (Huey & Pianka 1981). Psychosaura agomosticha se assemelha a M. acutilabris e M. spilogaster, por apresentar valores de MPM e PTM semelhantes, portanto forrageadoras senta-e-espera (Cooper & Whiting 2000).
99
Com relação a detecção de presas, P. agmosticha segue o padrão para os forrageadores sedentários, detectando as presas visualmente (Huey & Pianka 1981,
Anderson 1993). Não foi observado o comportamento de dardejar com língua a procura de presas, como fazem os forrageadores ativos (Sales & Freire 2015). Constatamos que a captura de presas é essencialmente visual e geralmente presas com grande mobilidade, como aranhas (Salticidae) e Coleópteros.
Neste estudo foram encontradas diferenças significativas entre o tamanho corporal médio de machos e fêmeas, corroborando os resultados de Stevaux (1993), ao estudar a reprodução em Mabuya sp. (atualmente P. agmosticha), no sertão da Paraíba. Embora com precipitações muito baixas quando comparadas à região deste estudo, os resultados são similares. As diferenças morfométricas entre machos e fêmeas no gênero Mabuya são conhecidas na literatura (Vitt & Blackburn 1983). Os autores geralmente relacionam as diferenças corporais entre os sexos com as pressões seletivas relacionadas a seleção sexual (Trivers 1972, Vitt & Blackburn 1983); fêmeas tendem a ter um tamanho corporal médio maior que os machos e estes tendem a apresentar tamanhos da cabeça maiores que as fêmeas. O tamanho corporal maior nas fêmeas está diretamente relacionado ao tamanho da ninhada, pois fêmeas maiores tendem a ter ninhadas maiores, ao passo que o tamanho maior da cabeça nos machos está relacionado a agressividade e ao sucesso em encontros agonísticos.
Os resultados deste estudo mostram que as fêmeas apresentaram tamanho corporal maior que os machos e os tamanhos da cabeça, porém, quando o efeito do CRC foi removido não houve diferenças, indicando que os machos têm cabeças maiores em relação ao corpo que as fêmeas. Assim como proposto por Stevaux (1993) o tamanho da cabeça maior nos machos é uma incógnita, pois não foram observadas interações agonísticas entre estes, nem qualquer tipo de agressividade, apesar de observamos que
100 em cada touceira apenas um macho em média se estabelecia, o que indica que estes são territoriais e podem defender as touceiras da invasão de outros machos. A explicação para o maior tamanho das fêmeas, além da questão do tamanho maior do corpo produzir ninhada maiores (Trivers 1972, Vitt & Blackburn 1983), também está relacionado ao fato de a espécie ser vivípara e, na viviparidade, os fetos tendem a ser maiores que nos demais tipos de reprodução (Shine & Bull 1979).
Psychosaura agmosticha, no agreste do semiárido norte-riograndense, é bromelícola e utiliza as bromélias macambiras (Encholirium spectabile) para os mais variados fins ecológicos, principalmente abrigo, termorregulação e forrageio. É termorreguladora ativa, absorvendo calor por contato direto com as folhas das bromélias
(tigmotermia), e executa movimentos corporais para maximizar os ganhos e perda de calor. É forrageadora sedentária (senta-e-espera), detectando suas presas visualmente e passando grande parte do tempo “de tocaia” a espera de presas.
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108
CONSIDERAÇÕES FINAIS DA DISSERTAÇÃO
As bromélias macambiras, Encholirium spectabile, constituem de fato um importante habitat para a herpetofauna e, para os lagartos, as expectativas foram superadas quanto à riqueza de espécies, pois este destaque é conhecido apenas para as fitotelmatas. Além disso, a ocorrência de um grande número de espécies de anfíbios e répteis em associação com as bromélias macambiras constituem registros importantes, pois podem nortear trabalhos com enfoque conservacionista não apenas para a herpetofauna, mas todos os organismos que se associam às bromélias macambiras.
Psychosaura agmosticha no semiárido nordestino, particularmente na região agreste estudada, é bromelícola e utiliza as bromélias macambiras, Encholirium spectabile, para os mais variados fins ecológicos, tais como, abrigo, termorregulação e forrageio. É termorreguladora ativa, absorvendo calor por contato direto com as folhas, dependendo diretamente destas bromélias para a manutenção de suas atividades diárias.
As bromélias do gênero Encholirium, portanto, merecem mais destaque nas políticas nacionais de conservação, não só por serem endêmicas do Brasil, o que por si só já garante uma atenção especial, mas por se encontrar vulnerável à extinção: vinte das 23 espécies do gênero não estão em Áreas Protegidas, e o seu habitat (afloramentos rochosos) encontra-se ameaçado por atividades de mineração. Nesse contexto, o gênero
Encholirium, particularmente E. spectabile, se enquadra perfeitamente como espécie- chave para conservação. Conservar as espécies desse gênero é uma forma de também conservar toda a biodiversidade que a elas estão interligadas; isso inclui não só as espécies que se associam às bromélias, mas também outras bromélias rupícolas endêmicas que estão inseridas nas áreas de afloramentos onde as macambiras estão.
109
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