UNIVERSIDADE FEDERAL DE OURO PRETO INSTITUTO DE CIÊNCIAS EXATAS E BIOLÓGICAS DEPARTAMENTO DE BIODIVERSIDADE, EVOLUCÃO E MEIO AMBIENTE PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA DE BIOMAS TROPICAIS
DISSERTAÇÃO DE MESTRADO
OVIPOSTURA E DESENVOLVIMENTO DE Merosargus LOEW (DIPTERA: STRATIOMYIDAE) EM PSEUDOCAULES DE Heliconia L. (HELICONIACEAE) NO PARQUE ESTADUAL DO RIO DOCE – MG
Orientador: Dr. Julio Cesar Rodrigues Fontenelle
Grazieli de França Dueli Ouro Preto - MG Outubro de 2012 UNIVERSIDADE FEDERAL DE OURO PRETO INSTITUTO DE CIÊNCIAS EXATAS E BIOLÓGICAS DEPARTAMENTO DE BIODIVERSIDADE, EVOLUCÃO E MEIO AMBIENTE PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA DE BIOMAS TROPICAIS
OVIPOSTURA E DESENVOLVIMENTO DE Merosargus LOEW (DIPTERA: STRATIOMYIDAE) EM PSEUDOCAULES DE Heliconia L. (HELICONIACEAE) NO PARQUE ESTADUAL DO RIO DOCE – MG
Dissertação apresentada ao programa de Pós-graduação em Ecologia de Biomas Tropicais, Departamento de Biodiversidade, Evolução e Meio Ambiente, Universidade Federal de Ouro Preto, como parte dos requisitos para obtenção do título de Mestre em Ecologia de Biomas.
Banca Examinadora
______Orientador: Professor Dr. Julio Cesar Rodrigues Fontenelle
______Membro Interno: Professor Dr. Marco Antônio Carneiro
______1º Membro Externo: Dra. Ronara de Souza Ferreira
Ouro Preto, 9 de Outubro de 2012
D852o Dueli, Grazieli de França. Ovipostura e desenvolvimento de Merosargus Loew (Diptera: Stratiomyidae) em pseudocaules de Heliconia L. (Heliconiaceae) no Parque Estadual do Rio Doce - MG [manuscrito] / Grazieli de França Dueli. - 2013. 74f.: il. color.; grafs.; tabs.
Orientador: Prof. Dr. Julio Cesar Rodrigues Fontenelle.
Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal de Ouro Preto. Instituto de Ciências Exatas e Biológicas. Departamento de Biodiversidade, Evolução e Meio Ambiente. Programa de Pós-Graduação em Ecologia de Biomas Tropicais.
Área de concentração: Evolução e Funcionamento de Ecossistemas.
1. Dípteros - Merosargus - Teses. 2. Heliconia (Botânica) - Teses. 3. Parque Estadual do Rio Doce (MG) - Teses. I. Universidade Federal de Ouro Preto. II. Título.
CDU: 574.3(815.1):595.77 Catalogação: [email protected] Apoio:
Dedico este trabalho aos meus pais e às minhas irmãs. Agradecimentos
Aos meus pais e às minhas irmãs, Danielli e Gizeli, pelo amor que me dão e por fazerem tudo e mais um pouco por mim. Aos cunhados e amigos Bruno e Cid, pelo apoio e valorização do meu trabalho. Aos primos Alessandro, Lúcio e Cristiano, pelo incentivo e carinho. Aos tios e tias pela extrema afetividade. Ao querido primo-irmão Thiago, pela amizade, companheirismo, pelas idas ao campo e por ter participado, desde o início, de todas as etapas deste trabalho. Ao meu orientador Julio pela confiança, direcionamento, oportunidade de crescimento acadêmico durante a nossa convivência e, principalmente, pelo auxílio nos trabalhos de campo. Aos amigos do Instituto Prisma (Marly, Marciane, Fernando, Giseli, Paulo, Gisane, Margarete, Sara Helena, Sara Godinho, Raniere, Silvia, Silmara e Marta) pelo incentivo e companheirismo. Ao César, da Escola Municipal Izaura Mendes, pelo apoio e confiança. Aos bolsistas do Laboratório do Instituto Federal de Minas Gerais/OP (Michele, Natalia Cristiane, Cibele, Natália Rafaela, Carol, Winther, Narayan, Elis, Jéssica) e, em especial, à Luana pela cordialidade, companheirismo e amizade. À Barbara (Babi), ao Reuber e ao Mateus Mello pela presteza e disponibilidade. Aos amigos de aventura (Gizeli, Cid, Marcelo, Gio, Hugo), ciclistas (Luis, Aparecida, Luciano, Magno, Juninho, Roberto, Dani e Bruno) e corredores (Thiago e Tati) pela agradável companhia nesses momentos mágicos! Ao Marcos Vinícius, Geovane e à Graziela, pela atenção e receptividade no Parque Estadual do Rio Doce. Ao professor Sérvio Ribeiro pela “orientação” e ao professor Hilde pela atenção e disponibilidade para trabalhar com as helicônias. Ao Rubens Modesto, secretário do Biomas, pelo tato e afabilidade no atendimento, a mim e a todos que o procuram. Ao Roberth Fagundes pela ajuda com a estatística. Ao professor David Lee Nelson (UFMG) pela sua disponibilidade e atenção na realização das análises centesimais das helicônias; à sua aluna bolsista Marina Jardim que conduziu os experimentos com tanta dedicação. Ao IFMG, IEF, ao PELD/CNPq e à UFOP. A todos que vibraram a cada etapa conquistada e foram companheiros (as) em todos os momentos (bons e ruins), sempre torcendo por um desfecho com êxito, deixo aqui os meus sinceros agradecimentos. Muito obrigada, de coração! RESUMO
Merosargus é um gênero da família Stratiomyidae conhecida como mosca-soldado. Essas moscas pertencem estritamente ao Novo Mundo, ocorrendo amplamente na região Neotropical. As larvas desenvolvem-se em matéria orgânica vegetal, contribuindo para a ciclagem de nutrientes. Várias espécies de Merosargus ocorrem no Parque Estadual do Rio Doce (PERD) – local em que este trabalho foi desenvolvido. O objetivo deste estudo foi testar se ocorre preferência por substratos para visitas e ovipostura de Merosargus e a influência destes no tamanho e no tempo de desenvolvimento das moscas. Foram usados pseudocaules de duas espécies de Heliconia (H. episcopalis e H. spathocircinata) e de um híbrido natural (H. x mantenensis) em três tamanhos (5, 10 e 20 cm) como sítios de ovipostura de Merosargus. Os substratos foram deixados em campo e as visitas e posturas foram observadas ao longo do dia. Após o término do experimento, os pseudocaules foram mantidos em estufa (25±1ºC) até a emergência dos adultos. Para testar a preferência de Merosargus por espécie e tamanho de psedocaules, usou-se uma Anova (two-way) e para avaliar a influência dos substratos no tamanho e no tempo de desenvolvimento das moscas, usou-se uma Anova (three-way). As análises foram feitas em nível de gênero, visto que algumas espécies apresentaram amostras inviáveis para tal. Nas observações de campo, M. gracilis foi a espécie dominante, mas, também apareceram M. cingulatus, M. azureus e M. gowdeyi e pseudocaules de H. x mnantenensis e de 20 cm receberam maior número de visitas e posturas. Em laboratório, houve maior emergência de M. gracilis e números bem inferiores das demais espécies que ocorreram em campo. Os pseudocaules maiores e de H. spathocircinata mostraram-se melhores para o desenvolvimento de Merosargus, originando insetos de maior tamanho corpóreo e com menor tempo de desenvolvimento. O tempo de desenvolvimento teve relação inversa com o tamanho dos insetos: moscas que emergiram em menor tempo tiveram maior tamanho médio do tórax. Os resultados demonstram que Merosargus consideram a quantidade e a qualidade dos substratos para ovipostura, mas, nem sempre os substratos preferidos são os melhores para o desenvolvimento larval. Este trabalho elucidou um pouco sobre a preferência e o desenvolvimento de algumas espécies de Merosargus. Mas, seriam interessantes a realização de outros estudos e análises para melhor justificar os resultados encontrados. ABSTRACT
Merosargus is a genus in the family Stratiomyidae (soldier flies). These flies are exclusive to the New World and are widely distributed in the Neotropical region. The larvae develop on rotting plant material contributing to nutrient cycling. Several Merosargus species have been recorded in the study area – Parque Estadual do Rio Doce (PERD). This study aimed to test the preference by Merosargus females for visitation and oviposition substrates and their influence on larval development time and adult size. We used pseudostems of two Heliconia species (H. episcopalis and H. spathocircinata) and one natural hybrid (H. x mantenensis) in three different sizes (5, 10, and 20 cm) as oviposition sites for Merosargus females. The substrates were left in the field, and visits and oviposition attempts were observed throughout the day. After the end of the experiment, pseudostems were kept in an incubator (25±1ºC) until adult emergence. We used two-way Anova to test the preference of Merosargus females for pseudostem species and size, and three-way Anova to evaluate the influence of substrates on development time and adult size. The analyses were performed at the genus level, as the samples of some species could not be used. Merosargus gracilis was the dominant species in field observations, but M. cingulatus, M. azureus, and M. gowdeyi were also sampled. Heliconia x mantenensis and 20 cm pseudostems had the higher number of visits and oviposition attempts. In the laboratory, there was greater emergence of M. gracilis individuals and lower numbers of the other species found in the field. Larger pseudostems and those of H. spathocircinata were more suitable for Merosargus development, resulting in adults with larger body size and lower development time. Development time negatively correlated with adult size: soldier flies that emerged earlier had larger thorax size. The results show that Merosargus females evaluate substrate quantity and quality for oviposition, but preferred substrates are not always the most suitable for larval development. This study elucidated a few aspects about the preference and development of some Merosargus species, but it would be interesting to carry out further studies and analyzes to better justify the results. SUMÁRIO
...... 3 D852o Dueli, Grazieli de França...... 3 SUMÁRIO ...... 1 ANEXOS ...... 1 CAPÍTULO 1 ...... 4 1.1 - O Gênero Merosargus Loew ...... 4 1.1.1 - Merosargus azureus (Enderlein), Lindner, 1929:260 ...... 5
1.1.2 - Merosargus cingulatus Schiner, 1868:62 ...... 5
1.1.3 - Merosargus gracilis Willinston, 1888:249 ...... 6
1.1.4 - Merosargus gowdeyi Curran, 1928:18 ...... 6
1.1.5 – Comportamento de Merosargus ...... 6
1.2 - O Gênero Heliconia ...... 7 1.2.1 - Heliconia episcopalis Vellozo ...... 9
1.2.2 - Heliconia spathocircinata Aristeguieta ...... 9
1.2.3 - Heliconia x mantenensis Silva et al...... 9
1.3 - A Mata Atlântica e o Parque Estadual do Rio Doce (PERD) ...... 10 1.4 - Prancha de Fotografias ...... 12 CAPÍTULO 2 ...... 13 2.1 – Introdução ...... 13 2.2 – Objetivos, Hipóteses e Predições ...... 15 2.3 - Materiais e Métodos ...... 16 2.3.1- Área de Estudo ...... 16
2.3.2 – Análise centesimal descritiva dos pseudocaules de Heliconia ...... 16
2.3.3 - Desenho amostral ...... 17
2.3.4 - Análises dos dados ...... 19
2.4 - Resultados ...... 19 2.5 - Discussão ...... 23 ...... 26 Em relação à composição nutricional das plantas, os resultados mostraram bastante semelhança nutricional entre elas, com exceção para lipídios e proteínas, que diferiram um pouco entre as helicônias. Além disso, há certa dificuldade em comparar esses valores dentro do gênero Heliconia, visto que ainda não foram realizadas análises deste tipo para o gênero, restando compará-lo ao gênero Musa...... 26 Porém, sabe-se que diferentes partes das plantas possuem níveis distintos de nutrientes (Price et al., 1980; Townsend et al., 2006). Isso dificulta a comparação entre os dois gêneros, visto que as porções do pseudocaule analisadas não foram as mesmas. Para Heliconia foram usados pedaços de pseudocaules inteiros e para Musa, apenas o palmito (parte interna) do pseudocaule. Além disso, deve-se considerar também a distância taxonômica entre as famílias Musaceae e Heliconiaceae (Triplett & Kirchoff, 1991) para justificar diferenças na composição nutricional...... 26 CAPÍTULO 3 ...... 28 3.1 - Introdução ...... 28 3.2 – Objetivos, Hipóteses e Predições ...... 30 3.32 - Materiais e Métodos ...... 31 3.3.1 - Área de Estudo ...... 31
3.2.2 - Desenho amostral ...... 31
3.3.3 - Identificação das espécies, do sexo e mensuração de tamanho e tempo de desenvolvimento de Merosargus ...... 33
3.3.3 - Análises de dados ...... 34
3.4 - Resultados ...... 34 3.5 – Discussão ...... 39 CONSIDERAÇÕES FINAIS ...... 43 REFERÊNCIAS ...... 45 ANEXOS
Anexo 2: Tempo de desenvolvimento e número de nascimentos de Merosargus emergidos em Heliconia. Anexo 3: Número de visitas por espécie e tamanho de Heliconia nos intervalos de cada coleta. Anexo 4: Horário das posturas de Merosargus em Heliconia registradas em cada intervalo nas quatro coletas. INTRODUÇÃO GERAL Os insetos surgiram na Terra há cerca de 350 milhões de anos (Storer & Usinger, 1979; Triplehorn & Jonnson, 2011). Durante este tempo evoluíram em muitas direções e tornaram-se adaptados a viver em quase todos os tipos de habitats, garantindo o seu sucesso evolutivo (Triplehorn & Jonnson, 2011). Atualmente, do total das espécies animais conhecidas, aproximadamente ¾ são de insetos (Storer & Usinger, 1979; Ruppert & Barnes, 1996; Canavoso et al., 2001; Samways, 2005). Os registros fósseis de Diptera datam do Triássico (Fraser et al, 1996; Krzemiñski & Krzemiñski, 2003). Ao longo do tempo evolutivo, houve variação na abundância relativa dos diferentes grupos e essa ordem que atingia 0,3% no Permiano, apresentou proporção bem maior no Terciário e, atualmente, perfaz 10% das espécies recentes (Storer & Usinger, 1979). No presente, a ordem Diptera é uma das mais abundantes em indivíduos e ricas em espécies, podendo ser encontrada em quase todos os lugares (Comnstock & Comstock, 1920; Triplehorn & Jonnson, 2011). Os dípteros são responsáveis por diversos serviços ecológicos (Samways, 2005): são predadores e parasitas, ajudando no controle de animais e plantas nocivas; atuam como decompositores de matéria orgânica e são importantes polinizadores das plantas. Também atuam como vetores de doenças humanas, pragas agrícolas, têm grande importância em pesquisas científicas (Storer & Usinger, 1979; Triplehorn & Jonnson, 2011) e são bastante úteis na medicina forense (James, 1981; Lord et al., 1994; Pujol-Luz et al., 2008; Baltazar et al., 2011). A associação entre insetos e plantas data do Carbonífero, há 300 milhões de anos, alcançando maior diversificação durante o Cretáceo, há 65 milhões de anos, com a difusão das angiospermas (Townsend et al., 2006; Gullan & Cranston, 2012). Também neste período geológico surgiram as moscas associadas às plantas com flores (Moore, 2006). Esta interação talvez seja a associação mais diversa entre as comunidades terrestres (Thompson, 1988). Os vegetais podem ter grande influência na determinação da composição e da diversidade da comunidade da qual fazem parte (Price et al., 1980; Siemann et al., 1998), pois fornecem frutos, folhas, gravetos e raízes para seus herbívoros especialistas, bem como uma ampla gama de matéria orgânica morta que é explorada por detritívoros e decompositores (Wallace et al., 1982). A maior parte da produção de plantas terrestres é consumida como detritos e organismos detritívoros são mais predominantes que os herbívoros em comunidades terrestres (Ricklefs, 2009). A decomposição é muito importante para o funcionamento dos ecossistemas
1 (Galante & Marcos-García, 1997) e, juntamente com o fluxo de energia, proporcionam a base para a caracterização e estrutura de um ecossistema (Wallace et al., 1982; Tauk, 1990). A decomposição é influenciada por fatores bióticos e abióticos (Galante & Marcos- García, 1997). Nas florestas tropicais os solos são pobres (Wilson, 1997), mas, devido às elevadas temperatura e umidade e à ação dos decompositores, a matéria orgânica é rapidamente degradada e a assimilação e regeneração dos seus elementos occorre em menor tempo (Chambers et al., 2000). Larvas de várias famílias de dípteros atuam na decomposição de matéria orgânica (Campobasso et al, 2001), contribuindo em grande parte com o retorno dos nutrientes para o solo. Por exemplo, as moscas da família Stratiomyidae, conhecidas como moscas-soldado. Os adultos são visitantes florais com muitas espécies estão associadas à polinização (Carvalho et al., 2012) e suas larvas podem ser encontradas em diferentes tipos de matéria em decomposição (Comstock & Comstock, 1920; Borror & White, 1970; James, 1981; Colless & McAlpine, 1991; Woodley, 2001). As moscas-soldado do gênero Merosargus são estritamente americanas e a grande maioria ocorre na região Neotropical (James & McFadden, 1971). Fêmeas adultas colocam seus ovos em matéria vegetal em decomposição que servem de alimento e local de desenvolvimento para as larvas (James, 1981; Colless & McAlpine, 1991; Woodley, 2001; Fontenelle, 2007). Woodley (2001) sugeriu, em alguns casos, que as fontes de alimento para larvas de Merosargus podem ser bastante específicas. Fêmeas de Merosargus utilizam vários substratos para oviposição (James, 1973; Couturi et al., 1996; Naeem, 1990) como inflorescências de Heliconia spp (Heliconiaceae) (James & Mcfadden, 1971; Seifert & Seifert, 1976; Seifert & Seifert, 1979a). Fontenelle (2007) encontrou, no Parque Estadual do Rio Doce (PERD), larvas de Merosargus em 21 tipos diferentes de recursos, totalizando 15 espécies de plantas. O PERD é uma importante área de preservação e um dos mais significativos remanescentes de Mata Atlântica do Estado de Minas Gerais. Nele encontram-se dezoito espécies de Merosargus e cinco espécies nativas de Heliconia (H. espiscopalis Vell., H. spathocircinata Aristeg., H. aemygidiana Burle-Marx, H. angusta Vell. e H. x mantenensis Silva et al.) (Fontenelle, 2007). O uso de pseudocaules de Heliconia por Merosargus foi relatado apenas recentemente (Fontenelle, 2007 e 2011) e ainda pouco se sabe sobre as preferências dessas moscas por Heliconia como sítios de postura e como suas larvas se desenvolvem nesse tipo de substrato.
2 Como regra, o valor nutritivo dos alimentos é mais importante para os animais que se alimentam de matéria vegetal. Isso ocorre porque nas plantas, geralmente, faltam os componentes essenciais e para conseguir uma dieta balanceada, os insetos devem escolher muito bem de quais plantas alimentar-se (Krebs & Davies, 1996). Segundo Triplehorn & Jonnson (2011), os insetos tendem a colocar a maioria dos ovos em uma situação onde haja certa proteção ou condições apropriadas para o desenvolvimento das larvas. Substratos pobres em nutrientes podem aumentar o tempo de desenvolvimento do indivíduo, tornando-o exposto a riscos por um período mais longo antes da reprodução (Ricklefs, 2009) ou durante o estágio larval. O objetivo geral deste trabalho foi avaliar a preferência por sítios de ovipostura e o desenvolvimento larval de Merosargus utilizando pseudocaules de duas espécies de Heliconia e um híbrido da mesma planta em três tamanhos distintos no Parque Estadual do Rio Doce – MG Esta dissertação está organizada em três capítulos. O capítulo 1 apresenta os organismos e a área de estudo tratados neste trabalho: o gênero Merosargus: sua distribuição, características gerais, morfologia, biologia e descrição das espécies que aparecem nos experimentos (M. azureus, M. cingulatus, M. gracilis e M. gowdeyi). Em seguida, descreve o gênero Heliconia, retratando as características gerais da família, sua importância ecológica e econômica. Apresenta as espécies usadas no trabalho (H. episcopalis, H. spathocircinata e H. x mantenensis) e, por fim, narra sobre o local da pesquisa, o Parque Estadual do Rio Doce (PERD) e sobre a Mata Atlântica, bioma no qual o Parque está inserido. O capítulo 2 trata da preferência de ovipostura de fêmeas de Merosargus tendo como substratos pseudocaules das mesmas espécies de Heliconia cortados em diferentes tamanhos. O capítulo 3 descreve a influência da espécie e do tamanho dos pseudocaules de Heliconia no desenvolvimento das larvas de Merosargus. E por fim, as conclusões gerais destacam os resultados deste trabalho e as possíveis pesquisas a serem realizadas com o intuito de contribuir para um maior conhecimento sobre o comportamento do gênero Merosargus.
3 CAPÍTULO 1 ORGANISMOS E ÁREA DE ESTUDO
1.1 - O Gênero Merosargus Loew
Insetos do gênero Merosargus são Diptera pertencentes à família Stratiomyidae (mosca-soldado). Os adultos desta família podem ser facilmente identificados pela venação característica (James, 1960; Colless & McAlpine, 1991; Triplehorn & Jonnson, 2011) da asa e pequena célula discal (Woodley, 2001; Carvalho et al., 2012). Estudos sobre a história natural de Stratiomyidae, bem como os aspectos morfológicos e fisiológicos de suas larvas, tiveram início em 1720 (McFadden 1967). As larvas são encontradas em diferentes habitats como em matéria vegetal em decomposição, ambientes úmidos (Borror & White, 1970; James, 1981; Colless & McAlpine, 1991; Woodley, 2001) e em cadáveres, sendo de grande utilidade na medicina forense (James, 1981; Lord et al., 1994; Oliveira & Vasconcelos, 2010). Uma das espécies que tem importância forense, a mosca-soldado-negra Hermetia illucens (L), é uma das mais estudadas dentro da família. Essa mosca tem grande potencial para reciclar dejetos (Sheppard et al., 1994; Liu et al., 2008; Myers et al., 2008; Diener et al., 2011a,b; Yu et al., 2011), controlar populações da mosca doméstica (Bradley & Sheppard, 1984; Newton et al., 1995), mas, também pode causar miíases intestinais no homem (Lee et al., 1995). O gênero Merosargus é estritamente americano e, particularmente, neotropical. Existem, aproximadamente, 143 espécies descritas sendo apenas duas de ocorrência neártica (James & McFadden, 1971; Woodley, 2001). Muitas das espécies conhecidas são sul- americanas, sugerindo que este gênero desenvolveu-se no continente enquanto este estava separado do resto do mundo. Porém, o conhecimento sobre o gênero é ainda superficial e muitas espécies ainda não foram descritas (James & McFadden, 1971; Woodley, 2001). Segundo James & McFadden (1971), não é totalmente certo que o gênero Merosargus seja monofilético; ele pode ser composto, mas, até então não há nenhuma informação segura a respeito da sua divisão. Ainda segundo os autores, Merosargus é próximo de Acrochaeta e algumas espécies levantam dúvidas como em que gênero devem ser classificadas. Além disso, algumas espécies de Merosargus foram descritas como Sargus Loew e alguns Sargus como Merosargus. Algumas descrições de Merosargus podem ser encontradas em McFadden (1967), James & McFadden (1971), Godoi (2006), que descreveu a morfologia da espermateca e da forquilha de M. gracillis e Garcia (2009) que descreveu o pupário de M. azureus. A chave mais recente de identificação das espécies de Merosargus é a de James e McFadden (1971). Para estruturação dessa chave, foram usadas três outras: duas elaboradas por Curran (1929, 1932) e a de James (1941) que publicou uma expansão da segunda chave de Curran, incluindo algumas espécies adicionais. As espécies que fizeram parte deste estudo estão caracterizadas a seguir, segundo a chave de James & Mcfadden (1971).
1.1.1 - Merosargus azureus (Enderlein), Lindner, 1929:260
A espécie foi descrita em Santa Catarina, Brasil, como o tipo do gênero Coenosargus de Enderlein (Lindner, 1929). Lindner transferiu para Merosargus, ampliou sua descrição e ilustrou o ápice da parte anterior da asa.
Ele mostrou o curso de R2+3 em relação à R1. R2+3 às vezes, surge antes de r-m e curva- se próximo à costa. A álula alarga-se no ápice, onde é distintamente angular ou aguda (álula triangular); é completamente ou quase completamente coberta por microtríquias. As pernas são predominantemente amarelas ou pretas. O abdome é variável em suas marcações. Essa espécie espécie já havia sido registrada em Minas Gerais (Fontenelle, 2007) e, foi também encontrada no Rio de Janeiro e em outros países como Equador, Guiana, Panamá, Peru e Venezuela (Garcia, 2009).
1.1.2 - Merosargus cingulatus Schiner, 1868:62
Segundo James e McFadden (1971) essa espécie pode ser confundida com M. stamineus, mas, ambas são facilmente identificadas utilizando a chave elaborada por eles. Também pode ser confundida com M. gracilis, mas distigue-se desta, pois, a tira branca do callus frontal não é claramente dividida e o perfil da cabeça aparece com um tubérculo frontal. Merosargus cingulatus está amplamente distribuído no PERD e, pode também ser encontrado em lixo orgânico, como na cidade de Belo Horizonte (Fontenelle, 2007). 1.1.3 - Merosargus gracilis Willinston, 1888:249 É próxima à M. cingulatus, mas, apresenta diferenças: possui menor tamanho, o callus branco não é contínuo (James & McFadden, 1971) e é encontrado mais ao Sul em sua distribuição geral. O meio do fêmur e a tíbia possuem, usualmente, um padrão escurecido de marrom a preto. No entanto, em algumas espécies o meio da perna pode ser completamente palha. Esta espécie foi encontrada em 1996 na Amazônia Peruana (Couturi et al., 1996).
1.1.4 - Merosargus gowdeyi Curran, 1928:18
O diagnóstico de Curran para essa espécie (tarso inteiramente branco, pleura e fêmures palhas) tem gerado dúvidas. O fêmur anterior, assim como a tíbia anterior, podem ser inteiramente pretos. O tarso pode ser totalmente branco e peludo, mas, comumente o ápice dos tarsômeros é preto, contém pelos e pode ser distintamente escurecido. O tarso também pode ser amarelo em vez de branco. A pleura é totalmente preta, exceto para uma larga área branca da parte superior da esternopleura e da metade superior da metapleura. A protopleura é frequentemente avermelhada (James & McFadden, 1971).
1.1.5 – Comportamento de Merosargus
Em estudos realizados com Merosargus, Fontenelle (2007) observou que as moscas apresentam duas estratégias de defesa territorial: (i) a “senta e espera”, na qual os machos defendem o território pousando próximo ao substrato e voam apenas na presença de fêmeas ou invasores; e (ii) a “patrulha”, em que os machos sobrevoam continuamente o território, mesmo na ausência de fêmeas ou de intrusos. Esse comportamento foi escalonado em quatro fases: perseguição em voo, choque corporal, agarramento e remoção do território. Das espécies tratadas neste trabalho, apenas M. azureus apresenta comportamento de patrulha. Um comportamento particular de M. cingulatus foi descrito por Barbosa (2009). Durante a cópula, o macho agita as pernas no ar, batendo-as no abdômen da fêmea. Essa estratégia aumenta as chances do macho ser escolhido pela fêmea para fertilizar seus ovos. Apesar disso, foi observado que nessa espécie ocorre também escolha críptica do macho por fêmeas de maior tamanho (Barbosa, 2011). Como existe competição espermática nessa espécie (Barbosa, 2009), os machos prolongam a duração da cópula quando acasalam com fêmeas maiores, pois estas contêm maior quantidade de ovos (Barbosa, 2012). 1.2 - O Gênero Heliconia
O gênero Heliconia1 L. é o único representante da família Heliconiaceae Nakai (Zingiberales: Monocotyledoneae). Os recentes trabalhos de filogenia confirmaram o reconhecimento desta família como distinta da família Musaceae, a qual era antes associada (Castro, 1995; Souza & Lorenzi, 2005), e Strelitziaceae (Kress, 1990; Castro, 1995). As helicônias são nativas dos trópicos das Américas, abrangendo desde o Trópico de Câncer no México Central ao Trópico de Capricórnio na América do Sul, incluindo o Caribe (Kress, 1990; Berry & Kress, 1991). Elas habitam regiões úmidas (McConnell & Cruz, 1914), mas, algumas podem ser encontradas em áreas sazonalmente secas (Kress, 1990; Berry & Kress, 1991). Ocorrem dentro do sub-bosque ou densamente nas periferias das florestas. Algumas colonizam rapidamente áreas abertas com árvores caídas, áreas ao longo de córregos ou áreas antropizadas (Kress, 1990; Gilman & Meerow, 1999). Atingem crescimento exuberante em planícies tropicais úmidas de altitudes inferiores a 500 m. Um grande número de espécies (muitas endêmicas) é encontrado em elevação média (800 - 1500 m) e poucas espécies ocorrem acima de 2000 metros (Kress, 1990; Berry & Kress, 1991). Apresentam importante endemismo em certas regiões, (Castro et al., 2007) e, devido ao acelerado processo de destruição da floresta tropical, estão tornando-se rapidamente extintas (Kress, 1990). O número de espécies consideradas para esse gênero é motivo de controvérsias entre diferentes autores. Existem 257 espécies registradas no Index Kewensis entre 1895 e 2000, mas, essa definição ainda é incerta, pois frequentemente novas espécies têm sido descritas, e outras, a cada revisão do gênero ou subgêneros, têm sido incluídas em sinonímias. Há um número considerável de espécies na América do Sul, fazendo da região, um dos centros de diversificação do gênero. No Brasil ocorrem, naturalmente, 37 espécies (Castro et al., 2007). Em um ecossistema, as helicônias desempenham importantes papéis: suas brácteas constituem excelentes sistemas fitotelmatas que servem de abrigo para o desenvolvimento de insetos de diversas ordens (Seifert & Seifert, 1976; Seifert & Seifert, 1979a; Richardson et al., 2000), dentre eles, muitos Diptera, incluindo o gênero Merosargus (Seifert & Seifert, 1976; Naeem, 1990; Greeney, 2001). Entretato, pelo menos uma espécie, M. rossi James, vive dentro de flores velhas e novas e não imerso na água da bráctea (Greeney, 2001).
1 O nome Heliconia é derivado de Helicon, montanha ao Sul da Grécia habitada por ancestrais dos gregos, Apolos e as musas (Castro, 1995. Pág. 8). As helicônias também são importantes para os vertebrados. Algumas espécies de morcegos usam suas folhas como abrigo (Zortéa, 1995; Zortéa & Brito, 2000). Esses mamíferos são os principais polinizadores de Heliconia nos paleotrópicos (Berry & Kress, 1991), mas, a maioria das espécies do neotrópico, é polinizada por beija-flores (Berry & Kress, 1991; Criley & Broschat, 1992; Temeles & Kress, 2003; Darrigo et al, 2003; Missagia & Verçoza, 2011). Por outro lado, muitos insetos e microrganismos atuam como pragas em helicônias, causando-lhes danos. Borboletas Caligo illioneus llioneus (Cramer) (Nymphalidae: Morphinae: Rassolini) usam folhas de H. velloziana para colocar seus ovos (Specht & Paluch, 2009); outros insetos causam injúrias, por herbivoria nas folhas, brácteas (Seifert & Seifert, 1979b; Strong, 1982; Neto, et al., 2011), pseudocaules e rizomas (Sobrinho, 2008). Vários autores registraram danos em helicônias causados por bactérias (Sewake & Hushida, 1995; Stansbury et al., 2001; Netto et al., 2004), fungos (Connelly, 1999; Sewake & Hushida, 1995; Lins & Coelho, 2004; Brooks, 2006; Castro et al., 2010) e nematoides (Souza & Campos, 1991; Sewake & Hushida, 1995; Connelly, 1999; Lins & Coelho, 2004). Por sua beleza e exuberância, as helicônias possuem elevado valor comercial e são muito utilizadas como plantas ornamentais (Kress, 1990; Berry & Kress, 1991; Criley & Broschat, 1992; Castro, 1995; Gilman & Meerow, 1999; Cárdenas & Ramírez, 2004; Souza & Lorenzi, 2005;). Devido a isso, elas têm sido introduzidas em diversas regiões, como no Havaí e em Fiji (Berry & Kress, 1991). Além da ornamentação, essas plantas têm sido utilizadas de diversas formas. Algumas espécies atuam como inibidoras da atividade de coagulação de veneno de ofídios como H. psittacorum, H. rostrata (Estrada et al, 2009) e H. curtispatha (Núñez et al., 2004); são usadas na alimentação como por exemplo no México, em que as folhas de Heliconia sp servem para envolver alimentos e tamales (prato típico) (Quiñones et al., 2009) e como planta medicinal (Sanabria et al., 1998). Neste trabalho foram usadas duas espécies de Heliconia (H. episcopalis e H. spathocircinata) e um híbrido natural (H. x mantenensis) descritas a seguir. 1.2.1 - Heliconia episcopalis Vellozo
Heliconia episcopalis (Fig. 1.5) conhecida como caeté ou chapéu-de-frade, tem entre 0,8 a 2,31 metros de altura e ocorre naturalmente na América do Sul (Berry & Kress, 1991; Castro et al., 2007), na Amazônia e no Sudeste sendo cultivada na Flórida, Havaí e Costa Rica. Desenvolve-se em locais totalmente ensolarados ou com até 70% de sombra e floresce durante todo o ano. Sua inflorescência possui de 18 a 24 brácteas, com vermelho nos 2/3 proximais esmaecendo para laranja-amarelado com amarelo-esverdeado no ápice (Berry & Kress, 1991). Apresentam-se bastante agregadas no ambiente.
1.2.2 - Heliconia spathocircinata Aristeguieta
Heliconia spathocircinata (Fig. 1.6) ocorre naturalmente em Tobago, Trinidade, Panamá, Colômbia, Venezuela, Guiana, Suriname, Brasil, Equador, Peru e Bolívia (Berry & Kress, 1991; Castro et al., 2007). A altura varia entre 0,9 a 2 metros e, geralmente floresce em setembro (Berry & Kress, 1991), com relatos de inflorescência entre dezembro e janeiro (Missagia & Verçoza, 2011). Suas inflorescências possuem brácteas cimbiformes, dispostas em espiral e com margens involutas. Essa espécie ainda apresenta polimorfismo, com variação na coloração das brácteas (Simão & Scatena, 2004).
1.2.3 - Heliconia x mantenensis Silva et al.
Heliconia x matenensis (Fig. 1.7) é um híbrido natural de H. episcopalis e H. spathocircinata, podendo alcançar até 3m de altura. A espécie foi coletada por Luiz Emygdio em 1966, nos arredores de Mantena, Minas Gerais, quando em viagem entre o Parque do Rio Doce e Colatina, no Espírito Santo (Silva et al., 2003). Essa planta possui características de ambas as espécies e seu botão floral não se abre, indicando a natureza híbrida do táxon (Berry & Kress, 1991). Segundo Silva et al. (2003), seus óvulos são abortados e não existem exemplares herborizados do táxon coletados em outros locais. 1.3 - A Mata Atlântica e o Parque Estadual do Rio Doce (PERD)
A Mata Atlântica é claramente a formação florestal mais antiga do Brasil, estabelecida há cerca de pelo menos 70 milhões de anos (Leitão-Filho, 1987). Ela abrange todo o corpo territorial atlântico da costa brasileira, desde o Rio Grande do Sul (arroio Oiapoque) ao Amapá (rio Oiapoque), sobre uma faixa litorânea, atingindo largura variada com penetrações extensas nos Estados de Minas Gerais, São Paulo, Paraná, Santa Catarina e Rio Grande do Sul, sobre o sistema topográfico altitudinal costeiro (Fernandes, 2000). Constituída por diferentes formas de relevo, paisagens, características climáticas diversas e uma multiplicidade cultural, é considerado o bioma mais rico em biodiversidade do planeta. Ao todo, são 1.300.000 km², cerca de 15% do território nacional, englobando 17 estados brasileiros, atingindo o Paraguai e a Argentina. (SOS Mata Atlântica, 2012). No Brasil, a Mata Atlântica foi reduzida a uma pequena percentagem (Wilson, 1997; Myers, 1997) restando apenas 7% da sua formação original (SOS Mata Atlântica, 2012), definidas por Leitão-Filho (1987) como manchas disjuntas da floresta em locais de topografia muito acidentada que impede qualquer atividade agrícola. Esses dados deixam claro o quanto a biodiversidade desse bioma está ameaçada. As principais causas dessa degradação são a ação humana, a pressão da sua ocupação e os impactos de suas atividades (Ehrlich, 1997; SOS Mata Atlântica, 2012). Foi nesse bioma que se criou e se consolidou historicamente a estrutura institucional, social, cultural e econômica de nosso país. Nele, vivem 112 milhões de pessoas que necessitam dos recursos para sobreviver (SOS Mata Atlântica, 2012). Segundo o Atlas de Remanescentes Florestais da Mata Atlântica (2011), em Minas Gerais, esse bioma ocupava 46% do Estado. Porém, restam apenas 10,04% de remanescentes florestais do bioma, sendo o Parque Estadual do Rio Doce (PERD) o maior deles no Estado, com, aproximadamente 37000 hectares. O PERD está inserido na porção sudoeste de Minas Gerais (19º48’18”–19º29’24” S; 42º38’30”–42º28’18” W), a 248 km de Belo Horizonte, na região do Vale do Aço. O limite noroeste é naturalmente feito pelo Rio Piracicaba e o leste pelo Rio Doce (CBH-Doce, 2012) e abrange os municípios de Marliéria, Dionísio e Timóteo (IEF, 2012), num total, de, aproximadamente, 36 mil hectares. O relevo apresenta-se predominantemente com contornos suaves, na forma de colinas, planícies e vales, com altitude variando de 230 a 515 metros. Cerca de 20% da área do Parque corresponde à classe de relevo plano, ondulado a montanhoso (39%) e fortemente ondulado a montanhoso (34%) (Cetec, 1982). Os solos são predominantemente argilosos e álicos, com acidez média a elevada, predominando aqueles com horizonte B textural (Cetec, 1978). A pluviosidade média e a temperatura anual são de 1480,3 mm, e 21,9°C, respectivamente. O déficit hídrico permanece entre os meses de maio e setembro (Silva Jr et al., 1995; CBH- Doce, 2012). A vegetação do Parque pode ser considerada do tipo Floresta Estacional Semidecidual Submontana caracterizada por 20 a 50% de árvores caducifólias (Veloso et al., 1991; Lopes, 1998). Gilhuis (1986), no entanto, identificou no Parque 10 tipos vegetacionais: (i) mata alta primária com epífitas; (ii) mata alta; (iii) mata média alta com bambuzoides e graminoides; (iv) mata média secundária com bambuzoides e graminoides; (v) mata baixa secundária; (vi) arvoredo baixo; (vii) campo sujo; (viii) samambaial; (ix) taboal e (x) vegetação de higrófitas. No PERD encontra-se enorme riqueza de insetos (Ferreira & Marques, 1998; Coelho & Ribeiro, 2006; Fontenelle, 2007), moluscos, anelídeos (Marques et al., 1999), aracnídeos, crustáceos, miriápodes dentre outros artrópodes (Ferreira & Marques, 1998). O Parque ainda abriga diversas espécies de aves (Loures-Ribeiro et al., 2011) e mamíferos (Stallings et al., 1990) como capivara, anta, macaco-prego, sauá, paca, cotia e espécies ameaçadas de extinção como onça pintada, macuco e mono-carvoeiro, maior primata das Américas (IEF, 2012). O sistema lacustre é notável, composto por quarenta lagoas naturais, como a Lagoa Dom Helvécio, com 6,7 Km2 e profundidade de até 3,5 m (CBH-Doce, 2012; IEF, 2012). O Parque sofreu pelo menos três episódios de incêndio: um em outubro de 1967 de grande proporção; outro em setembro de 1993, onde foram queimados cerca de 100 hectares de vegetação típica (Lopes, 1998) e o mais recente em novembro de 2011 (G.F. Dueli, obs. pessoal). Apenas 8,4% da área é considerada mata primária alta (Gilhuis, 1986) e a maior parte da vegetação é de mata secundária, onde são encontrados indivíduos de diversas espécies (Lopes, 1998; Lopes et al., 2002). Existem 1127 espécies vegetais registradas para dois remanescentes de Mata Atlântica da região, o PERD e a Reserva Biológica de Caratinga. Esse número é mais elevado quando comparado com outras regiões de Mata Atlântica e até mesmo com a Amazônia (Lombardi & Gonçalves, 2004). Estes dados reforçam a ideia da importância do PERD como uma das principais áreas para a conservação de biodiversidade da região e da necessidade de priorizar sua preservação. 1.4 - Prancha de Fotografias
Fig. 1.1: M. azureus macho em patrulha de Fig. 1.2: M. cingulatus. Foto: Julio território. Foto: Julio Fontenelle Fontenelle
Fig. 1.3: M. gracilis em pseudocaule de Fig. 1.4: M. gowdeyi. Foto: Julio Heliconia. Foto: Julio Fontenelle Fontenelle
Fig. 1.5: H. episcopalis. Fig. 1.6: H. spathocircinata. Fig.1.7: H. x mantenensis. Foto: Grazieli Dueli Foto: Grazieli Dueli Foto: Grazieli Dueli CAPÍTULO 2 PREFERÊNCIA DE Merosargus LOEW (DIPTERA: STRATIOMYIDAE) NA OVIPOSTURA EM PSEUDOCAULES DE Heliconia
2.1 – Introdução
O comportamento de ovipostura está no centro de debates sobre a ecologia e evolução das interações entre insetos e plantas (Thompson & Pellmyr, 1991). A seleção de sítios de oviposição pode fornecer a base inicial para a divergência de populações de insetos em diferentes espécies de plantas e induzir a evolução de defesas vegetais (Thompson, 1988b; Thompson & Pellmyr, 1991). Além disso, pode afetar diretamente o desempenho da prole, pois, substratos ricos em nutrientes proporcionam um melhor desenvolvimento para as larvas (Panizzi & Parra, 1990), aumentam suas chances de sobrevivência (Nava & Parra, 2005) e, consequentemente, afetam também o sucesso reprodutivo dos pais (Rausher, 1980). O sucesso reprodutivo das fêmeas depende da capacidade de produção de ovos e de provimento de filhotes (Mikengerg et al., 1992). Depende também, algumas vezes, da escolha de territórios ou de machos de alta qualidade (Ricklefs, 2009), considerando os benefícios genéticos para sua prole (Krebs & Davies, 1996). A qualidade do substrato larval influencia fortemente no desenvolvimento e no sucesso reprodutivo da vida adulta e, para as fêmeas, desenvolver-se em recursos nutritivos significa maior fecundidade na fase adulta (Tammaru, 1998; Fonseca et al., 2005; Pratissoli et al., 2008). Já para os machos, a qualidade dos substratos pode proporcionar um maior tamanho, aumentando as chances de acasalar-se, principalmente se ocorrerem disputas territoriais (Krebs, 1982; Alcock, 1993). Machos de Diptera competem entre si por locais onde ocorre a oviposição, principalmente na fase de acasalamento (Thornhill & Alcock, 1983). Neste caso, o sucesso reprodutivo depende, em geral, de encontrar um território rico em substratos nos quais as fêmeas sejam atraídas para cópula e oviposição. A dieta dos insetos é bastante diversificada. Muitos são carnívoros, outros são parasitos e alguns são sugadores de sangue. Há ainda os que usam madeira e materiais orgânicos em decomposição como fonte de alimento (Chiappini et al., 2010). Milhares utilizam vegetais em sua dieta e praticamente cada planta serve de alimento para pelo menos um inseto (Basset et al., 1996), que pode consumir qualquer parte da mesma (Parra, 1990; Del-Claro, 2012). Partes das plantas podem diferir em qualidade nutricional (Price et al., 1980) sendo os frutos e as sementes mais nutritivos por conterem mais nitrogênio (Ricklefs, 2009). Também podem diferir quanto à dificuldade para digestão. Os frutos, por exemplo, são amplamente explorados pelos atrópodes graças a existência de leveduras que, por meio da decomposição, permitem a eles alimentar-se a partir do subproduto resultante da fermentação (Galante & Marcos–García, 1997). A seleção da planta hospedeira ocorre em várias etapas: orientação, pouso, sondagem, alimentação e ovipostura (Visser, 1983). Essa seleção muitas vezes acontece pela atração dos insetos por compostos voláteis emitidos pelos vegetais (Visser, 1986; Birkett et al, 2000; Mello & Silva-Filho, 2002) que provocam uma resposta automática e orientam seu comportamento (Manning, 1972). Essa atração pode significar o encontro de um sítio de acasalamento, oviposição e sobrevivência da sua prole (Dicke, 2000). Em geral, a escolha dos substratos de oviposição baseia-se em diversos fatores como: o valor nutricional da planta (Fanara et al., 1999; Liu et al., 2008), a presença de aleloquímicos (Fanara et al., 1999; Feinstein et al., 2008; Pizzamiglio-Gutierrez, 2009; Bento & Nardi, 2009), a morfologia da planta, a presença de inimigos naturais, a idade da planta (Toscano et al., 2002; Bittencourt-Rodrigues & Zucoloto, 2005) a densidade populacional e a competição entre as larvas (Barker & Podger, 1970; Kneidel, 1985; Ives, 1988; Ireland & Turner, 2006; Zimmer et al., 2006; Beserra et al., 2009). Requisitos específicos na escolha de sítios de ovipostura podem ser determinantes das fortes associações naturais entre espécies nos diferentes habitas (Kitching, 1977). As larvas de Stratiomyidae alimentam-se de matéria orgânica morta (McFadden, 1967) e suas peças bucais são bem elaboradas e com cerdas no complexo mandíbulo-maxilar (James, 1981). Merosargus, quando no estágio larval, alimentam-se de matéria vegetal em decomposição e, diversos recursos já foram listados como sítios de desenvolvimento destes insetos (Fontenele, 2007). Algumas espécies utilizam Heliconia L. (Heliconiaceae) para o desenvolvimento de suas larvas (James & McFadden, 1971; Seifert & Seifert, 1976; Seifert & Seifert, 1979; Naeem, 1990). Quando pseudocaules de Heliconia são cortados, atraem Merosargus e outros insetos como borboletas, formigas, moscas e vespas (G.F. Dueli, obs. pessoal). No Parque Estadual do Rio Doce (PERD), Merosargus e Heliconia coexistem em várias áreas e é comum encontrar adultos destes insetos defendendo essas plantas danificadas e usando-as como sítios de ovipostura. A preferência por substratos de ovipostura e desenvolvimento larval é estudada em diversas ordens de insetos, principalmente em Lepdoptera (Rausher, 1983; Rausher & Papaj, 1983a,b; Thompson, 1988b; Thompson & Pellmyr, 1991). Na ordem Diptera, a escolha de substratos para oviposição é bastante comum (Kimura et al., 1977; D’Almeida & Mello, 1996; Sansverino & Nessimiam, 2001; Silva et al., 2008). Vários trabalhos foram feitos com Drosophilidae (Fanara et al., 1999; Gottschalk, 2008), Tephritidae (Salles, 1999; Chang et al., 2002; Joachim-Bravo & Silva-Neto, 2004), Chironomidae (Frouz, 1997; Roque et al., 2005), Stratiomyidae (H. illucens) (Newton et al., 1997; Tomberlin & Sheppard, 2002; Sheppard et al., 2002; Zhang et al., 2010) dentre outras famílias (D’Almeida & Mello, 1996; Bonduriansky & Brooks, 1999). Porém, para o gênero Merosargus, apesar de conhecermos vários substratos utilizados para postura e desenvolvimento, a preferência por sítios de ovipostura ainda não foi testada.
2.2 – Objetivos, Hipóteses e Predições
O Objetivo geral deste estudo foi avaliar se ocorre preferência de fêmeas de Merosargus por diferentes espécies e tamanhos de pseudocaules de Heliconia na postura de ovos. Os objetivos específicos foram: (i) identificar se ocorrem diferenças nas atividades de Merosargus em quatro datas distintas (estações: seca e chuvosa); (ii) fazer uma análise centesimal descritiva dos pseudocaules de cada espécie e do híbrido de Heliconia, comparando os valores nutricionais encontrados entre eles.
Hipótese1: Fêmeas de Merosargus têm preferência por substratos de ovipostura. Predição1: Fêmeas de Merosargus colocarão mais ovos em fragmentos de pseudocaule de uma determinada espécie de helicônia com melhor qualidade nutricional e em fragmentos maiores. Hipótese 2: O maior número de posturas deve ser observado nas épocas mais quentes do ano. Predição2: Existe uma variação no comportamento sazonal de Merosargus. 2.3 - Materiais e Métodos
2.3.1- Área de Estudo
O estudo foi realizado no PERD (cap. 1) entre novembro de 2010 e novembro de 2011. A área do Parque escolhida para a realização deste trabalho denomina-se Porto Capim (PC) - 19º46´24” S – 42º37´41” W. É classificada como mata secundária e, apesar de ter sido queimada em 1967, mantém-se preservada desde então (Neto et al., 2011). O PC tem altitude aproximada de 230 m e é bastante inclinada e ensolarada, sendo Ariribá (Fabaceae), Sumaúma (Bombacaceae) e Pau-Leiteiro (Euphorbiaceae), as espécies arbóreas mais comuns. Também estão presentes na área: Brejaúba - Astrocaryum (Schott) Burret (Palmae), Guarea L. (Meliaceae) (Fontenelle, 2007) e cajá-mirim (Spondia). O dossel atinge cerca de 15 metros de altura (Neto et al., 2011).
2.3.2 – Análise centesimal descritiva dos pseudocaules de Heliconia
A análise centesimal dos pseudocaules de helicônias foi realizada no Laboratório de Química de Alimentos da Faculdade de Farmácia (FAFAR), Universidade Federal de Minas Gerais (UFMG) em Belo Horizonte. O material para análise foi coletado em maio de 2012 na trilha do Porto Capim no PERD. Foram cortados pedaços de pseudocaules de três espécies de Heliconia: H. episcopalis, H. spathocircinata e H. x mantenensis e, imediatamente acondicionados em caixa de isopor e levados ao laboratório para análises. Os pseudocaules foram submetidos a análises de: voláteis (umidade), cinzas, lipídeos, proteínas; açúcares totais e fibras. Estas determinações foram feitas em duplicata, segundo a metodologia da Association Of Official Analytical Chemists (AOAC, 1984) e os resultados foram obtidos através de média aritmética. Os resultados de cinzas, lipídeos, proteínas, açúcares totais e fibras foram medidos em porcentagem do peso seco. A umidade foi determinada através do método gravimétrico com emprego de calor baseando-se na perda de peso do material submetido ao aquecimento em estufa ventilada. Além de água, os vegetais possuem compostos que podem se volatilizar nesse processo. Portanto, junto ao valor total de água, foram considerados também os possíveis voláteis. Para mensurar a porcentagem de cinzas foi utilizado o método gravimétrico segundo AOAC (1984). Para lipídeos foi utilizado o método de Soxhlet, utilizando éter etílico como solvente orgânico. As proteínas foram determinadas pelo método Kjeldahl com multiplicação pelo fator 6,25. As fibras brutas foram determinadas pelo Método de Sharrer-Kürschner (AOAC, 1984) e os açúcares totais, pelo método do ácido dinitrosalicílico (DNS).
2.3.3 - Desenho amostral
Foram usados como substratos para testar a preferência, pseudocaules de Heliconia – H. episcopalis, H. spathocircinata e H. x mantenensis (cap. 1). No PC ocorrem essas duas espécies de Heliconia e o seu híbrido natural, sendo a primeira, a mais comum. Segundo Fontenelle (2007) e Neto et al. (2011), populações de H. episcopalis ocorrem em algumas outras áreas do PERD onde, frequentemente, dominam o sub-bosque, principalmente em locais onde há maior incidência de luz. Ainda segundo os autores, H. spathocircinata está amplamente distribuída no PERD, mas, em geral, não forma grandes agregações como H. episcopalis. Já H. x mantenensis, híbrido natural de H. episcopalis e H. spathocircinata, também está presente no PC, mas, em pequenas manchas. A escolha das plantas foi feita cuidadosamente, descartando-se aquelas com pseudocaules brocados ou podres, pois nestes já poderia haver ovos e larvas de Merosargus ou de outros insetos. Os pseudocaules das duas espécies e do híbrido foram escolhidos pelas seguintes razões: (i) o uso desses recursos por Merosargus para defesa de território e oviposição já havia sido observado (Fontenelle, 2007); (ii) estão disponíveis durante todo o ano, ao contrário das brácteas de inflorescências, por exemplo; (iii) são fáceis de quantificar, simplificando a padronização dos tamanhos; (iv) pseudocaules intactos, sem bainhas podres ou brocadores, aparentemente, não atraem Merosargus (Fontenelle, 2007) e, portanto, uma avaliação visual cautelosa da integridade do pseudocaule pode garantir a não ocorrência de posturas de Merosargus antes do experimento; (v) envolve duas espécies congenéricas, porém, com muitas diferenças morfológicas, e um híbrido natural dessas. O híbrido, H. x manteneneis, possui algumas características intermediárias entre as espécies simpátricas H.episcopalis e H. spathocircinata (Silva et al., 2003). O material foi preparado bem cedo pela manhã, antes do horário de atividade dos Merosargus. Como estes insetos são atraídos por materiais vegetais danificados ou em decomposição, tomou-se o cuidado, em todos os experimentos, de não danificar plantas próximas e de verificar se existiam plantas em decomposição para que estas não atraíssem os insetos do experimento. Para cada espécie de planta, foram cortados nove pedaços de pseudocaules em três comprimentos diferentes (5, 10 e 20 cm), totalizando 27 amostras. Os substratos foram dispostos no solo, intercalados com cerca de 10 cm de distância (Figs. 2.1 a, b).
a)
b) E1-20 E1-10 E1-5 M1-20 M1-10 M1-5 S1-20 S1-10 S1-5
M2-5 M2-10 M2-20 S2-5 S2-10 S2-20 E2-5 E2-10 E2-20
S3-20 S3-10 S3-5 E3-20 E3-10 E3-5 M3-20 M3-10 M3-5
Fig. 2.1: a) Pseudocaules de Heliconia oferecidos como substrato para Merosargus. Foto: Julio Fontenelle. b) Organização dos substratos no solo, onde E, M e S representam, respectivamente, as espécies de Heliconia (H. episcopalis, H. x matenensis e H. spathocircinata), 1, 2 e 3 indicam as réplicas e os números (5, 10 e 20) indicam os tamanhos dos pseudocaules em cm.
A chegada de indivíduos de Merosargus, sua espécie, sexo e comportamento (defesa de território por machos, cópula e, principalmente, oviposição) foram registrados, diretamente e continuamente por dois observadores a aproximadamente 1 m de distância e registrados em planilha de 09h30min às 17h30min. Este horário foi limitado devido a ocorrência de chuva no primeiro experimento. Cada observador ficou responsável por monitorar uma das extremidades cortadas de cada pedaço de pseudocaule, a fim de garantir maior segurança na observação do comportamento de postura. Sempre quando possível, os Merosargus foram fotografados para facilitar sua identificação. Na observação do comportamento, foram computados os insetos que apenas pousaram nos pseudocaules, fêmeas que fizeram postura nos substratos e fêmeas que pousaram, mas, não realizaram a ovipostura. Estas últimas tiveram registro apenas da visita. O número total de insetos refere-se aos machos e fêmeas de todas as espécies. As fêmeas foram divididas em dois grupos: fêmeas atraídas (visitas + visitas com posturas) e fêmeas que ovipositaram. A temperatura e a umidade relativa foram mensuradas, a cada meia hora, ao longo do dia utilizando um Kestrel próximo ao solo. Dois experimentos foram realizados na estação seca (abr/2011 e ago/2011) e dois em estações chuvosas (nov/2010 e nov/2011).
2.3.4 - Análises dos dados
A preferência de Merosargus por tamanho e espécie de pseudocaule foi testada utilizando uma Análise de Variância de dois fatores - ANOVA two-way (Zar, 1996). Apesar de terem sido observadas quatro espécies de Merosargus, a análise foi feita considerando todas as espécies em conjunto, devido ao pequeno tamanho da amostra para a maioria das espécies. Portanto, os resultados obtidos são referentes ao gênero Merosargus e não a cada espécie individual. Cada coleta foi considerada uma réplica do experimento, já que foram feitas usando pseudoréplicas.
2.4 - Resultados
Atividade sazonal e preferência de Merosargus por pseudocaules de Heliconia
Foram observadas em campo 540 visitas ao longo dos quatro experimentos, sendo 507 visitas de fêmeas, 29 visitas de machos e 4 que não tiveram o sexo identificado. Destes, 361 foram de M. gracilis, 45 de M. azureus, 30 de M. gowdeyi, 19 de M. cingulatus e 85 indivíduos não identificados (Ni) (Tab. 2.1). Considerando apenas as fêmeas, 425 foram identificadas e a espécie mais assídua foi M. gracilis (n=355), seguida por M. azureus (n=40), M. cingulatus (22) e M. gowdeyi (8). Foram observadas, ao todo, 385 posturas, sendo 254 de M. gracilis, 36 de M. azureus, 14 de M. cingulatus e 6 de M. gowdeyi (Tab. 2.2). As coletas de abr/11 e nov/11 apresentaram maior número de visitas. A coleta de nov/10 apresentou número de indivíduos pouco menor que as coletas anteriores e na coleta de ago/11 ocorreu menor número de visitas (Tab. 2.1). Em relação à postura de ovos, esta seguiu os mesmos padrões do número de visitas, ocorrendo em maior número na coleta de abr/11, seguida por nov/11, nov/10 e ago/11 (Tab. 2.2)
Tab. 2.1: Número de visitas (machos e fêmeas totais) de M. azureus (Az), M. cingulatus (Ci), M.
gowdeyi (Go), M. gracilis (Gr) e Merosargus não identificados (Ni) e temperatura média (T) e midade relativa (UR) em cada data. Espécies de Merosargus (nº de visitas) Datas T (oC) UR(%) A Ci Go Gr Ni Total z Nov/10 26,7 88,4 4 6 10 81 30 131 Abr/11 24,4 92,5 19 8 12 102 25 166 Ago/11 22,8 85,1 1 3 5 49 5 74 2 Nov/11 21,2 97,0 1 2 3 129 25 169 0 Total 45 19 30 361 85 540
Tab. 2.2: Número de posturas de M. azureus (Az), M. cingulatus (Ci), M. gowdeyi (Go), M. gracilis (Gr) e Merosargus não identificados (Ni), temeratura média (T) e umidade relativa (UR) em cada coleta. Espécies de Merosargus (nº de posturas) Datas T (oC) UR(%) Az Ci Go Gr Ni Total Nov/10 26,7 88,4 2 4 1 59 25 91 Abr/11 24,4 92,5 16 6 5 84 23 134 Ago/11 22,8 85,1 11 2 0 35 3 51 Nov/11 21,2 97,0 7 2 0 76 22 107 Total 36 14 6 254 73 383
O maior número de visitas dos Merosargus ocorreu em H. x mantenensis (n=256), seguida por H. episcopalis (n=161) e H. spathocircinata (n= 35). Essa hierarquia de visitas manteve-se ao longo dos quatro experimentos. Os pseudocaules com maior número de visitas foram os de 20 cm (n=234), seguidos pelos de 10 cm (n=168) e pelos de 5 cm (n=137). Em relação à postura de ovos, houve um efeito significativo da espécie de planta para o gênero Merosargus ocorrendo com maior frequência em H. x mantenensis e menor frequência em H. spathocircinata (Tab.2.3) (Fig.2.2). Em relação ao tamanho do pseudocaule, apesar de ter ocorrido maior postura nos pseudocaules de 20cm, este efeito não foi significativo (Fig. 2.3) (Tab. 2.3).
Tabela 2.3: Resultados da ANOVA (2 fatores): efeito da espécie e do tamanho dos pseudocaules de Heliconia na preferência por posturas de fêmeas de Merosargus. Graus de F p liberdade Intercepto 1 54,46109 0,005145 Coletas 3 9,63916 0,000233 Espécie de Heliconia 2 27,82982 0,000001 Tamanho dos pseudocaules 2 2,45560 0,107089 Interação Espécie*Tamanho 4 0,72809 0,581535 Erro 24
Fig. 2.2: Número médio de posturas de Merosargus Fig. 2.3: Número médio de posturas de Merosargus por espécie por espécie de Heliconia, onde E= H. espicopalis, M= e tamanho de pseudocaule de Heliconia, onde E= H. H. x mantenensis e S= H. spathocircinata. espicopalis, M= H. x mantenensis e S= H. spathocircinata.
Análise centesimal descritiva de pseudocaules de Heliconia
A composição nutricional de Heliconia não é bem conhecida. Existem apenas trabalhos sobre a composição inorgânica de suas folhas (Gage & Strong, 1981; Cerqueira et al., 2008). Porém, há estudos que descrevem a composição orgânica de pseudocaules de Musa (Musaceae: Zingibelares) que pertemce à mesma ordem das helicônias (Gomez, 1967; Fontes et al. 2003; Coelho et al., 2001; Feriotii, 2010). Análises centesimais realizadas com o palmito do pseudocaule de Musa (Gomez, 1967; Coelho et al., 2001; Azzini et al., 1992 apud Coelho et al., 2001), mostraram diferenças nos teores dos nutrientes quando comparados aos pseudocaules de Heliconia. O palmito de Musa apresentou maiores proporções de água, cinzas, lipídeos e proteínas. Já os pseudocaules de Heliconia, tiveram teores de fibras e carboidratos mais elevados (Tab. 2.4). Em Heliconia, a umidade variou pouco entre as plantas testadas e o maior valor médio foi encontrado em H. x mantenensis (86,1%), seguida por H. episcopalis (85,2%) e H. spathocircinata (83,8%). A quantidade de cinzas foi maior em H. episcopalis (11,05%), seguida por H. spathocircinata (9,38%) e H. x mantenensis (8,08%). A maior quantidade de lipídeos foi encontrada em H. episcopalis (1,03%). As demais espécies apresentaram menos da metade desse nutriente. O maior conteúdo de proteínas apresentou-se em H. spathocircinata (9,12%), seguido por H. x mantenensis (6,36%) e H. episcopalis (5,4%). O teor de fibras foi maior para H. episcopalis (43,76%), e bem semelhante à H. x mantenensis (41,32%). O maior teor de açúcares totais foi encontrado para H. spathocircinata (4,03%), seguida por H. x mantenensis (3,56%) e H. episcopalis (2,33%) (Tab. 2.5).
Tab. 2.4: Valores médios da porcentagem sobre o total de umidade e da porcentagem de matéria seca para os demais nutrientes para as diferentes espécies de Heliconia spp e como comparação os valores encontrados por alguns para Musa spp. (Gomez, 1967; Coelho et al.,2001). Pseudocaules de Palmito do pseudocaule Heliconia spp de Musa spp Elementos Umidade 83,8 – 86,1% 92,6 - 95,08% Cinzas 8,08 – 11,05% 12,9- 16,8% Lipídeos 0,47 – 1,03% 12,2 – 33,0% Proteínas 5,4 – 9,12% 15,6 – 27,2% Fibra bruta 35,85 – 43,7% 14,5 – 21,0% Carboidratos 38,84 – 45,14% 20,0 – 28,0% Tabela 2.5: Porcentagem umidade e de peso seco dos nutricionais de cada réplica (E1, E2, M1, M2, S1, S2) e valores médios de três espécies de Heliconia: H. episcoplais; H. spathocircinata e H. x mantenensis, segundo o método AOAC (1984).
Amostras H. episcopalis H. x mantenensis H. spathocircinata
E1 E2 M1 M2 S1 S2 Elementos Umidade 83,85% 86,58% 85,2 % *Carboidratos:85,01% açúcares87,17% redutores86,1% + polissacarídeos83,92% 83,66% 83,8% Cinzas 11,01% 11,09% 11,05% 8,56% 9,05% 8,08% 8,35% 10,42% 9,38%
Lipídeos 1,26% 0,80% 1,03% 0,5% 0,45% 0,47% 0,62% 0,33% 0,48% Proteínas 4,87% 5,93% 5,40% 6,75% 5,98% 6,36% 10,40% 7,85% 9,12% Fibras 42,77% 44,75% 43,76% 41,80% 40,84% 41,32% 36,15% 35,55% 35,85% Açúcares totais 3,45% 1,22% 2,33% 4,01% 3,04% 3,53% 5,41% 4,013% 4,71% Carboidratos* 36,16% 36,86 36,51% 38,36% 40,50% 39,43% 39,05% 41,82% 40,43%
*Carboidratos: açúcares redutores + polissacarídeos
2.5 - Discussão As atividades dos Merosargus foram mais intensas nos experimentos de abr/11 e nov/11 e isso pode estar relacionado à alta umidade características destas datas. Já a coleta de ago/11 recebeu poucas visitas e posturas e acredita-se que isso tenha ocorrido devido ao clima característico dessa época do ano, com baixa umidade e temperatura. Estes resultados podem ser um indício de que Merosargus reproduz-se em períodos bem diferentes do ano. As posturas diminuem na estação seca, quando as condições ambientais são menos favoráveis. A sazonalidade interferindo no comportamento de insetos foi demonstrada por diversos autores como, por exemplo, Becker et al.(1991) em estudos com abelhas, Maier e Waldbauer (1979) e Gilbert (1985) com moscas Syrphidae e Souza et al (2004) com Psychodidae (Diptera). Em geral, os insetos restringem o comportamento a determinada faixa de temperatura (Kitching, 1977; Schmidt-Nielsen, 2002; Gomes et al., 2007), umidade (Carvalho et al., 1991; Santos & Sofia, 2002) e intensidade luminosa (Carthy, 1967; Thomberlin & Sheppard, 2002). Variações microclimáticas também podem influenciar no comportamento de acasalamento (Larsson, 1989; Henning & Matioli, 2006) e na seleção sexual (Larsson, 1989).
Os resultados de preferência mostraram uma escolha hierarquizada pelas espécies de planta com maior número de visistas e posturas para H. x mantenensis, seguida por H. episcopalis e por último, H. spathocircinata. A Heliconia na qual os Merosargus fizeram mais postura é um híbrido das duas outras espécies testadas e possui características de ambas (Berry & Kress 1991). As visitas das fêmeas nos pseudocaules, antes da postura, são importantes, pois elas podem “testar” a qualidade nutricional dos substratos através da labela e do ovipositor (Gullan & Cranston, 2012). Esse comportamento foi observado com frequência ao longo dos experimentos e, nem sempre os substratos testados receberam ovos, mostrando que houve rejeição destes para ovipostura. Os substratos foram oferecidos em mesmas quantidades e proporções para os Merosargus. Quando há abundância de substratos disponíveis, é provável que a fêmea coloque a maioria dos ovos em sua espécie preferida, menos em sua planta de segunda preferência e assim por diante (Thompson, 1988b; Thompson & Pellmyr 1991; Joachim-Bravo & Silva-Neto 2004). Para Thompson (1988b) as fêmeas devem ovipositar preferencialmente em plantas que permitem às suas larvas sequestrar compostos secundários para defesa, ainda se aquelas plantas resultarem em menor crescimento para suas larvas. Sabe-se que plantas do gênero Heliconia possuem estruturas físicas como cera (Lleras & Diaz 1977), tricomas e idioblastos contendo ráfides de oxalato de cálcio (Finley, 1999; Simão & Scatena 2001, 2004) que podem desempenhar importante papel contra herbivoria (Finley, 1999; Molano-Flores, 2001; Simão & Scatena 2004) e influenciar os insetos na escolha para ovipostura. Além disso, tais estruturas são importantes indicadoras de relações taxonômicas entre as espécies de Heliconia (Simão & Scatena, 2001), podendo, neste caso ser útil para avaliar a preferência de insetos por determinada espécie, devido às diferenças nessas estruturas. Outro mecanismo que pode determinar a preferência de insetos por plantas alimentícias é a estampagem (imprinting) (Carthy, 1967). O fenômeno foi observado em Drosophila, no qual a larva alimentada pela planta ficou estampada pelo odor e demais características do vegetal. Ao se tornar adulto, passou a colocar seus ovos em planta semelhante. Segundo Manning (1972), a vida dos dípteros pode ser dirigido com êxito por respostas herdadas em relação a comida, abrigo e acasalamento. Porém, esse fato é apenas hipotético para Merosargus, já que os insetos emergidos das helicônias usadas no experimento não retornaram ao campo e o histórico das fêmeas que realizaram postura é desconhecido (ver cap. 3). Existem ainda os fatores hereditários que podem influenciar no comportamento (Manning, 1972), como a preferência por locais de ovipostura (Thompson & Pellmyr, 1991). Análises genéticas da preferência são importantes para explicar essas questões (Thompson, 1988a). Para comprovar esse fato em Merosargus, seria necessário criar as moscas em casa de vegetação e realizar testes moleculares entre irmãos e entre mães e filhos para comprovar a existência de hereditariedade de tal preferência. Na escolha por tamanho do substrato, não houve resultado significativo para postura de ovos, apesar das fêmeas terem realizado maior número de posturas nos pseudocaules de maior tamanho. Isso pode ter ocorrido porque a espécie da planta sobrepôs-se ao tamanho do recurso na preferência das moscas. Ou seja, as fêmeas de Merosargus parecem considerar mais a qualidade do recurso (espécie da planta) que a quantidade do mesmo (tamanho do pseudocaule). Talvez se fossem usados pseudocaules de mesma espécie, porém, de tamanhos diferentes, teríamos outro resultado. Segundo Alcock (1987), a quantidade do recurso é o principal requisito de algumas fêmeas de moscas na avaliação da qualidade do território. Em estudos com fêmeas de moscas (Muscidae e Phoridae), Kneidel (1985) observou que elas preferiram ovipor em substratos maiores e com isso prolongar a coexistência das larvas em um mesmo recurso. Substratos maiores diminuem a competição larval e diversos trabalhos mostraram que a alta densidade populacional em um mesmo substrato interfere negativamente no desenvolvimento das larvas (Barker & Podger, 1970; Gama et al., 2005; Zimmer et al., 2006). Uma estratégia para “fugir” da competição larval seria a dispersão para outros substratos. Porém, não foi encontrada na literatura nenhuma descrição desse comportamento para larvas de Merosargus. Sabe-se que larvas de H. illucens podem migrar de um local a outro em seu estágio de pré-pupa, apesar de ser uma fase que não ocorre alimentação, apenas consomem a gordura armazenada (Sheppard et al., 1994). Papaj et al. (1990) mostraram que fêmeas de moscas-das-frutas são capazes de perceber frutos nos quais já houve uma oviposição prévia e colocam menos ovos nestes substratos. Com isso elas diminuem o nível de agregação larval (Ives, 1988). Aparentemente, fêmeas de Merosargus parecem não evitar a postura de ovos em substratos usados por outras fêmeas. Nas observações de campo, um mesmo substrato recebeu postura de várias fêmeas, enquanto outros, não receberam nenhuma postura (anexo 2).
Em relação à composição nutricional das plantas, os resultados mostraram bastante semelhança nutricional entre elas, com exceção para lipídios e proteínas, que diferiram um pouco entre as helicônias. Além disso, há certa dificuldade em comparar esses valores dentro do gênero Heliconia, visto que ainda não foram realizadas análises deste tipo para o gênero, restando compará-lo ao gênero Musa. Porém, sabe-se que diferentes partes das plantas possuem níveis distintos de nutrientes (Price et al., 1980; Townsend et al., 2006). Isso dificulta a comparação entre os dois gêneros, visto que as porções do pseudocaule analisadas não foram as mesmas. Para Heliconia foram usados pedaços de pseudocaules inteiros e para Musa, apenas o palmito (parte interna) do pseudocaule. Além disso, deve-se considerar também a distância taxonômica entre as famílias Musaceae e Heliconiaceae (Triplett & Kirchoff, 1991) para justificar diferenças na composição nutricional. Fatores externos como clima, solo, parasitismo e tratos culturais podem influenciar no teor de nutrientes das plantas (Martin-Prével, 1977 apud Fontes et al., 2003). No PERD, as plantas podem encontram-se em uma mesma área e podem estar sob mesmas condições edáficas com solos argilosos e álicos e acidez média a elevada (Cetec, 1978). As condições de luminosidade e disponibilidade de água também são semelhantes. Porém, outros fatores que não foram analisados, podem influenciar negativamente a qualidade nutricional da maioria dos tecidos vegetais, como a herbivoria (Coley, 1983; Ricklefs, 2009; Maquis, 2012). CAPÍTULO 3 INFLUÊNCIA DA ESPÉCIE E DO TAMANHO DE PSEUDOCAULES DE Heliconia NO DESENVOLVIMENTO DE Merosargus LOEW (DIPTERA: STRATIOMYIDAE)
3.1 - Introdução
O ciclo de vida dos insetos varia de muito simples a complexo. A maioria das espécies pode sofrer mudanças drásticas durante o curso do seu desenvolvimento (Danks, 2002) tanto no aspecto quanto nos hábitos (Triplehorn & Jonnson, 2011). A metamorfose é uma das estratégias mais utilizadas na história de vida dos animais. As grandes diferenças entre as formas larvais e adultas permitem aos insetos explorar diferentes hábitats e fontes alimentares e possibilita adaptações extremas a um estágio para determinadas funções, como a dispersão (Terra, 1990; Truman & Riddiford, 1999). Os Diptera sofrem metamorfose completa e as alterações de um instar para outro envolvem uma reorganização considerável no interior do estágio pupal (Triplehorn & Jonnson, 2011). O momento ideal para empupar varia em função da presença de recursos, de inimigos naturais no ambiente, das taxas de crescimento decorrentes do suprimento alimentar, da temperatura e de outros fatores ambientais (Thornhil & Alcock, 1983; Ricklefs, 2009). O ciclo de vida completo e o número de instares larvais de Stratiomyidae são bem conhecidos para H. illucens que apresenta até 6 instares (Furman et al., 1959; Rozkošný, 1998) e período larval de duas ou mais semanas (Furman et al., 1959; Tomberlin et al., 2002) dependendo das condições ambientais. Outras espécies de Stratiomyidae podem ter de 7 a 10 instares larvais (Rozkošný, 1998; Pujol-Luz & Xerez, 1999) e a fase de ovo pode durar de 3 a 21 dias (McFadden, 1967). As larvas alimentam-se de matéria orgânica em decomposição (Woodley, 2001; Carvalho et al, 2012) e, em geral, alimentam-se ativamente logo após a eclosão (McFadden, 1967). Suas peças bucais contêm cerdas no complexo mandíbulo-maxilar (James, 1981). O processo de muda tem elevado custo energético par aum inseto e o conteúdo calórico e nutricional de uma cutícula mudada pode representar mais de 20% da produção total de biomassa larval (Panizzi et al, 2009). O consumo e a utilização de alimento constituem condições básicas para o crescimento, desenvolvimento e reprodução dos insetos (Parra et al, 1999). Tanto a quantidade quanto a qualidade do alimento consumido na fase larval afetam a taxa de crescimento (Levot & Shipp, 1979; Bianchi & Moreira, 2005; Pinto & Carvalho, 2001; Ruiz, 2007), o tempo de desenvolvimento (Pratissoli et al., 2008; Silva et al., 2008) e o peso do corpo (Kaspi et al., 2000). Também interferem na sobrevivência, fecundidade, longevidade, movimentação e capacidade de competição dos adultos (Tammaru, 1998; Fonseca et al., 2005; Pratissoli et al., 2008). Segundo Santos et al. (2000), os melhores substratos para as larvas são aqueles que proporcionam menores tempos de desenvolvimento. Isso pode aumentar as chances de sobrevivência do inseto (Nava & Parra, 2005) que, enquanto larva, é mais vulnerável aos predadores (Chew, 1975; Price et al., 1980). Porém, um tempo de desenvolvimento menor pode acarretar em adultos menores (Timms, 1998). O tamanho do corpo é uma variável de extrema importância tanto na ecologia quanto na biologia do organismo (Li et al., 2004). O dimorfismo sexual de tamanho varia em direção e grau, dentro e entre os clados (Fairbairn, 1997) e, geralmente, insetos machos são maiores que as fêmeas, como observado em Merosargus (Fontenelle, 2007). Um tamanho corpóreo maior pode garantir o sucesso reprodutivo para os machos (Thornhill & Alcock, 1983; Krebs & Davies, 1996; Roriz & Joachim-Bravo, 2007) e, em geral, estes são os vencedores das disputas territoriais (Borgia, 1982). Insetos que se alimentam de melhores substratos e gastam mais tempo no desenvolvimento, tendem a tornar-se maiores (Timms, 1998; Fanara et al., 1999), mas, os fatores genéticos e as condições do macho, também influenciam no tamanho e na qualiade do comportamento de corte (Carthy, 1967). Para alguns machos, o tamanho do corpo não é o mais relevante (Peckarsky et al., 2002), pois, em uma disputa, o vencedor pode ser o dono do território e não aquele de maior tamanho (Davies, 1978; Alcock 2011). Para as fêmeas, o tamanho do corpo também é importante, pois, fêmeas maiores podem acumular mais ovos. Para isso, precisam consumir grande quantidade de alimento e prolongar seu período de desenvolvimento (Panizzi & Parra, 1990). Em M. cingulatus, Barbosa (2011) observou que machos aumentam o tempo de cópula com fêmeas maiores. A autora também relatou que tais fêmeas tinham mais ovos no seu trato reprodutor comparadas às fêmeas menores. Além da quantidade e qualidade nutricional dos substratos, o desenvolvimento dos insetos pode ser influenciado por outros fatores (Price et al., 1980) como agregação de larvas no substrato (Barker & Podger, 1970; Kneidel, 1985; Ives, 1988; Gama et al., 2005 ; Ireland & Turner, 2006; Zimmer et al., 2006), a presença de aleloquímicos (Shoonhoven & Meerman, 1978) e defesas físicas das plantas (Júnior, 2003), temperatura e umidade (Rodrigues, 2004; Moore, 2006). A alta densidade larval em um mesmo substrato pode acarretar em um longo tempo de desenvolvimento, menor tamanho do corpo, redução da fecundidade, da longevidade e do investimento reprodutivo, além de causar baixa assimilação de nutrientes devido a competição (Beserra et al., 2009). Baixas temperaturas provocam uma redução na taxa metabólica dos insetos (Martins & Barbeitos, 2000; Brown et al., 2004), influenciando nos diversos estágios biológicos como fase de ovo, larva e pupa (Rodrigues, 2004). Ao contrário, larvas que se desenvolvem sob temperaturas elevadas, têm desenvolvimento mais acelerado (Grassberger & Reiter, 2001; Liu et al., 2008). Devido a alimentação na fase imatura afetar o desempenho larval (Waldbauer, 1968), o substrato no qual os ovos são depositados deve fornecer às larvas subsídios que garantam um desenvolvimento ótimo. As necessidades nutricionais dos Merosargus não são conhecidas e a maioria dos trabalhos realizados sobre nutrição de Stratiomyidae trata de H. illucens. Essa espécie, apesar de pertencer à mesma família que Merosargus, possui hábito alimentar diferenciado, usando matéria orgânica animal como suprimento (Bradley & Sheppard, 1984; Newton et al., 1995; Myers et al., 2008; Diener et al., 2011a,b; Yu et al., 2011).
3.2 – Objetivos, Hipóteses e Predições
O objetivo geral deste estudo foi avaliar o desenvolvimento de Merosargus (tamanho e tempo de desenvolvimento) em pseudocaules de H. espiscopalis, H. spathocircinata e H. x mantenensis, em três tamanhos diferentes (5, 10 e 20 cm).
Objetivos específicos: (i) avaliar a influência da espécie e do tamanho do substrato no desenvolvimento de Merosargus; (ii) verificar se existe relação entre o tamanho do inseto adulto com o seu tempo de desenvolvimento.
Hipótese1: O desenvolvimento larval de Merosargus (tamanho do adulto e tempo de desenvolvimento) será melhor em substratos com maior qualidade e quantidade de recursos. Predição1: Indivíduos que se desenvolvem em substratos com maior qualidade e/ou quantidade terão menor tempo de desenvolvimento de ovo a adulto e/ou maior tamanho corporal na fase adulto. Hipótese2: Insetos que emergirem com maior tamanho terão menor tempo de desenvolvimento. Predição2: O tempo de desenvolvimento dos insetos é inversamente proporcional ao tamanho dos mesmos.
3.32 - Materiais e Métodos
3.3.1 - Área de Estudo
O trabalho foi realizado no Porto Capim (Parque Estadual do Rio Doce) (cap. 2).
3.2.2 - Desenho amostral
A amostragem de larvas de Merosargus ocorreu utilizando diferentes tamanhos de pseudocaules de duas espécies de Heliconia e um híbrido do emsmo gênero. O desenho amostral deste trabalho está descrito no cap. 2 (Figs.2.2 e 2.3). Após o término dos trabalhos de campo, os pseudocaules foram recolhidos e levados ao Laboratório de Pesquisas Ambientais do Instituto Federal de Minas Gerais em Ouro Preto (IFMG/OP) onde foram mantidos em estufa (25 ±1ºC), até a emergência dos adultos (Fig.3.1). Fig 3.1: Pseudocaules de Heliconia em estufa (25±1oC) no Laboratório de Pesquisas Ambientais (IFMG/OP). (Foto: Grazieli Dueli) 3.3.3 - Identificação das espécies, do sexo e mensuração de tamanho e tempo de desenvolvimento de Merosargus
Os indivíduos emergidos em laboratório foram sacrificados e conservados em álcool 70%. Estes foram identificados até o nível de espécie e sexados usando a chave de James & McFadden (1971). Alguns insetos morreram antes de completar o desenvolvimento e outros estavam danificados, impossibilitando a identificação do sexo e da espécie. Para medir o tamanho de um inseto, é comum usar o comprimento do corpo (Pinheiro et al., 1998; Cunha et al.,2003; Zanella & Silva, 2010). Segundo James & McFadden (1971), o comprimento total do inseto pode ser medido fazendo uma margem da curvatura do espécime seco ou da extensão do ovipositor. Mas, esse método pode apresentar grandes distorções (Rios & Hernández, 1993). Merosargus emergidos em laboratório permanecem no álcool para conservação e, normalmente, apresentam contração ou extensão do abdome, alterando suas dimensões reais. Tais mediçõess podem ser corrigidas acrescentando outros dados como o tamanho das nervuras da asa (Ireland & Turner, 2006), a largura do corpo (Rios & Hernández, 1993; Zanella & Silva, 2010) o tamanho da tíbia (Reigada & Godoy, 2005) ou o comprimento do tórax (Fanara et al., 1999). Pelo fato de alguns Merosargus terem morrido antes de estender as asas ou as perdido ainda na câmara de criação, optou-se por medir o tamanho do corpo, usando o comprimento do tórax. Essa medida foi realizada sob microscópio estereoscópico binocular Leica EZ4 e o comprimento do tórax foi obtido a partir da margem anterior até a ponta da vista lateral do escutelo utilizando paquímetro digital. O tempo de desenvolvimento foi obtido pelo intervalo entre a data da exposição dos pseudocaules no campo até o dia da emergência em laboratório. O desenvolvimento dos insetos foi avaliado neste trabalho através do tempo gasto no desenvolvimento de ovo a adulto e do tamanho corporal do adulto. Os insetos emergidos foram depositados no Laboratório de Pesquisas Ambientais do Instituto Federal de Minas Gerais – Ouro Preto. 3.3.3 - Análises de dados
Para testar o efeito da espécie e do tamanho do pseudocaule no número de adultos de Merosargus, foi utilizada uma análise de covariância (ANCOVA) de dois fatores tendo como covariável o número de posturas. Para testar a influência da espécie e do comprimento dos pseudocaules de Heliconia no tamanho e no tempo de desenvolvimento de Merosargus, utilizou-se uma análise de variância de três fatores (Anova – three way) (Zar, 1996). Devido ao número de indivíduos de cada espécie não ter sido suficiente para análise de dados, esta foi realizada para o gênero Merosargus como um todo. Foi feita a somatória dos dados de cada coleta, considerando cada uma com réplica.
3.4 - Resultados
Em laboratório, emergiram 202 insetos, sendo 99 fêmeas, 79 machos e 24 que não puderam ter o sexo determinado. Foram identificadas quatro espécies de Merosargus: M. gracilis (n=138), M. azureus (n=27), M. cingulatus (n=19), M. gowdeyi (n=1) e 17 Merosargus não foram identificados (Tab. 3.1). A espécie de Heliconia da qual houve maior número de emergências foi H. x mantenensis (n=127), seguida de H. episcopalis (n=47) e H. spathocircinata (n=28). As emergências por tamanho dos pseudocaules apresentaram-se de forma decrescente com maior número de emergências nos pseudocaules de 20 cm (n=131), seguidos pelos de 10 cm (n=48) e 5 cm (n=23) (Tab. 3.1) (Fig. 3.2). Houve efeito significativo tanto da espécie de planta (F=4,65; p=0,012) quanto do tamanho do pseudocaule (F=9,17; p<0,001) no número de emergências de adultos. A interação entre espécie e tamano do pseudocaule também foi significativa (F=4,47; p=0,003). O maior número de emergências ocorreu em H. x mantenensis e em pseudocaules de 20cm. A maior média de tempo de desenvolvimento ocorreu para M. azureus (72 dias) e a menor, para M. cingulatus (58 dias). Em relação ao tamanho do corpo, o menor comprimento médio do tórax foi encontrado em M. gracilis (1,76mm). Merosargus azureus e M. cingulatus tiveram tamanhos médios muito semelhantes (2,14 e 2,13mm, respectivamente). O único indivíduo da espécie M. gowdeyi foi uma fêmea de 2,15 mm de comprimento do tórax (Tab. 3.2). Tab.3.1: Número de emergências de machos (M), fêmeas (F) e sexo indeterminado (i) de M. azureus (Az), M. cingulatus (Ci), M. gowdeyi (Go), M. gracilis (Gr) e espécies não identificadas (Ni) em cada espécie e tamanho de pseudocaule de Heliconia. Espécie de Merosargus Espécie e Az Ci G Gr Ni Total tamanho de o pseudocaule M F i M F i F M F i M F i
5cm 0 0 0 1 1 0 0 2 4 1 0 1 2 12 10cm 1 3 1 0 2 0 0 2 5 0 0 0 0 14 20cm 2 6 4 1 2 0 0 2 4 0 0 0 0 21 H. episcopalis 3 9 5 2 5 0 0 6 1 1 0 1 2 47 3
5cm 0 0 0 0 0 0 0 4 2 0 1 0 1 8 10cm 0 1 0 0 1 0 0 1 1 1 0 1 0 28 2 2 20cm 3 2 0 3 4 1 1 2 3 9 3 2 2 91 7 4 H. x mantenensis 3 3 0 3 5 1 1 4 4 1 4 3 3 127 3 8 0
5cm 0 0 0 0 0 0 0 1 2 0 0 0 0 3 10cm 0 0 0 1 0 0 0 3 0 2 0 0 0 6 20cm 1 3 0 1 1 0 0 5 4 0 3 1 0 19 H. spathocircinta 1 3 0 2 1 0 0 9 6 2 3 1 0 28 Total 7 15 5 7 11 1 1 58 67 13 75 5 5 202 Fig. 3.2: Número de emergências de Merosargus totais por espécie e tamanho de pseudocaule de Heliconia.
Tab. 3.2: Tempo de desenvolvimento e tamanho do tórax médios de machos (M) e fêmeas (F) de Merosargus emergidos em laboratório. = média de todos os indivíduos.
Não ocorreu diferença significativa de tamanho entre os machos e fêmeas influenciados pelas espécies de Heliconia (F=0,187; p=0,665), porém, insetos que emergiram de H. spathocircinata foram significativamente maiores que nas demais plantas (F= 31,86; p<0,001). O comprimento do pseudocaule não influenciou significativamente o tamamho do tórax das moscas (F=2,41; p=0,093). Porém, houve diferença significativa de tamanho entre machos e fêmeas influenciado pelo comprimento dos pseudocaules (F=3,45; p=0,034). As fêmeas emergiram com maior tamanho em pseudocaules de 20cm e os machos, nos de 10cm. A interação espécie e comprimento do pseudocaule também foi significativa com insetos maiores emergindo em pseudocaules de H. spathocircinata e de 20cm (F=4,59; p=0,001) (Tab. 3.2; Fig.3.3). M. azureus M. cingulatus M. gracilis M. gowdeyi M F M F M F F T. desenvolv. 72 72 72 56 59 58 73 61 66 72 Comp. do tórax 2,27 2,00 2,14 2,12 2,14 2,13 2,04 2,00 2,02 2,15 Tab. 3.2: Análise de variância do efeito da espécie e do tamanho dos pseudocaules de Heliconia no comprimento do tórax de Merosargus.
Efeito G.L. SQ Var. F p Heliconia 2 0,0734 0,0367 31,8692 <0,001 Comprimento 2 0,0055 0,0027 2,4080 0,0936 Sexo 1 0,0002 0,0002 0,1873 0,6658 Heliconia*Comprimento 4 0,0211 0,0052 4,5917 0,0016 Heliconia*Sexo 2 0,0065 0,0032 2,8337 0,0621 Comprimento*Sexo 2 0,0079 0,0039 3,4577 0,0341 Heliconia*Comprimento*Sexo 3 0,0062 0,0020 1,8114 0,1477 Resíduos 144 0,1659 0,0011 ------
a ba
Fig. 3.3: Tamanho do tórax de fêmeas (a) e machos (b) de Merosargus emergidos de pseudocaules de H. spathocircinata (Hs), H. x mantenensis (Hm) e H. episcopalis (He) de três tamanhos diferentes (5, 10 e 20cm).
Em relação ao tempo de desenvolvimento, ocorreu diferença significativa entre os sexos (F=7,12; p=0,008). Houve também influência da espécie de Heliconia no tempo de desenvolvimento de Merosargus (F=6,11; p<0,0028). As moscas desenvolveram-se em menor tempo em H. spathocircinata e em maior tempo em H. episcopalis (fêmeas) e H. x mantenensis (machos). O comprimento dos pseudocaules não influenciou significativamente o tempo de desenvolvimento das moscas (F=0,21; p= 0,804), mas, ocorreu diferença entre os sexos: os machos desenvolveram em menor tempo nos pseudocaules de 10cm e em maior tempo nos pseudocaules de 5 e 20cm. Já as fêmeas, desenvolveram mais rápido nos pseudocaules de 5cm e mais lentamente nos de 10cm. A interação entre comprimento e espécie de Heliconia não foi significativa (F=1,85; p=0,121) (Tab. 3.3; Fig.3.4).
Tab. 3.3: Análise de variância do efeito da espécie e do tamanho dos pseudocaules de Heliconia no tempo de desenvolvimento de Merosargus.
G.L S.Q. Var. F p Heliconia 2 0,2334 0,1167 6,1137 0,0028 Comprimento 2 0,0083 0,0041 0,2176 0,8046 Sexo 1 0,1359 0,1359 7,1221 0,0085 Heliconia*Comprimento 4 0,1416 0,0354 1,8542 0,1217 Heliconia*Sexo 2 0,0880 0,0440 2,3048 0,1034 Comprimento*Sexo 2 0,0913 0,0456 2,3922 0,095 Heliconia*Comprimento*Sexo 3 0,0662 0,0220 1,1563 0,3287 Resíduos 144 2,7495 0,0190 ------
a ba
Fig. 3.4: Tempo de desenvolvimento de fêmeas (a) e machos (b) de Merosargus emergidos de pseudocaules de H. spathocircinata (Hs), H. x mantenensis (Hm) e H. episcopalis (He) de três tamanhos diferentes (5, 10 e 20cm). 3.5 – Discussão
Em laboratório, a espécie com maior número de emergência foi M. gracilis, seguida por M. azureus, M. cingulatus e M. gowdeyi. Essa ordem de dominância foi igual à observada para número de postura em campo (cap.2). Pseudocaules de H. x mantenensis e de 20 cm foram os substratos que obtiveram a maioria dos Merosargus. O menor número de emergências ocorreu nos pseudocaules de H. spathocircinata e de 5cm. Estes resultados também foram esperados, devido às observações de campo (cap.2) que confirmam a predominância de M. gracilis na postura de ovos e a preferência de Merosargus por pseudocaules de H. x mantenensis e de maior comprimento. O tamanho dos insetos foi influenciado pela espécie de Heliconia e pelo número de emergências nos substratos. Machos e fêmeas de Merosargus que emergiram de Heliconia tiveram tamanhos semelhantes e foram maiores em H. spathocircinata. Além disso, os insetos tiveram menor tempo de desenvolvimento nesta espécie. Heliconia spathocircinata foi a menos preferida para postura de ovos pelos insetos, mas, propiciou melhor desenvolvimento das moscas (maior tamanho do corpo e menor tempo de desenvolvimento). Já H. x mantenensis, que recebeceu a maioria das posturas (cap.2), mostrou-se menos importante no desenvolvimento das moscas. Este fato pode estar relacionado ao teor nutricional da espécie, à presença de compostos secundários (Thompson, 1988a) que dificultam a digestibilidade do substrato e à emissão de compostos voláteis que atraem os insetos (Fanara et al., 1999; Liu et al., 2008; Pizzamiglio-Gutierrez, 2009). Hydorn e Whitcomb (1979), em experimentos com larvas de Neuroptera, observaram a influência da alimentação no desenvolvimento, na taxa de mortalidade e no tamanho dos adultos. Mas, nem sempre os substratos mais nutritivos são os escolhidos pelos insetos. Em trabalhos com preferência de Lepdoptera, Thompson (1988a) observou a preferência dos insetos por plantas menos nutritivas e que, consequentemente, dariam origem a larvas menores (Parra et al., 2009). Ele considerou algumas justificativas para o evento, tais como: (1) a planta escolhida pode ser uma espécie nova no habitat e a seleção não teve tempo suficiente para favorecer que as fêmeas evitassem esta planta e (2) a planta preferida pode não ser a mais abundante, diferente das demais espécies. Heliconia x mantenensis, por se um híbrido natural das outras plantas oferecidas como substrato, é provavelmente, mais nova na área que as demais. Essa Heliconia é encontrada, aparentemente, em abundância bem menor que as outras congenéricas e, pode não ter sido testada o bastante por fêmeas de Merosargus. Talvez isso a tenha tornado mais atraente para as moscas quando disponível em mesma quantidade que as demais. Outro trabalho relevante, realizado por Joachim-Bravo e Zucoloto (1997) com Ceratitis capitata (Diptera: Tephritidae), mostrou que as escolhas das fêmeas por hospedeiros para oviposição não estão relacionadas positivamente à performance da prole. Merosargus encaixa-se bem neste contexto, já que tem menor preferência pela espécie de planta que lhe confere melhor desenvolvimento. Em relação à qualidade nutricional, H. spathocircinata destacou-se nos teores de proteínas e carboidratos e apresentou baixos valores de cinzas, lipídeos e fibras (cap.2). Mas, essa relação não foi bem esclarecida, visto que as amostras não permitiram a realização de análises estatísticas dos dados. Apesar disso, o teor de nutrientes contido nos substratos pode fornecer vantagens aos adultos. Os açúcares são fontes de energia e podem ser convertidos em gordura para armazenamento e auxiliar na produção de aminiácidos (Richards & Davies, 1983). As proteínas, influenciam no sucesso reprodutivo de machos e na fecundidade de fêmeas (Kaspi et al., 2000; Roriz & Joachim-Bravo, 2007), sendo o nitrogênio disponível, essencial para o crescimento dos insetos (Parra, 1990). Em relação às fibras, sabe-se que poucos insetos conseguem digerir esse nutriente (Louzada, 2009) e apenas poucas espécies de dípteras tipulídeos possuem tal capacidade (Martin, 1991). Em Heliconia, os pseudocaules são constituídos pela superposição das bainhas das folhas que formam “trabéculas” no seu interior. As folhas jovens estão na parte mais interna e, provavelmente, este local contenha menor teor de fibras que as folhas que se sucedem a partir dessas (Tauk, 1990), favorecendo a digestão das larvas. Os insetos também emergiram com maior tamanho quando gerados em pseudocaules com baixo número de emergências. Portanto, outro fator a ser considerado é a competição larval em cada substrato. As formas imaturas devem consumir a maior quantidade de recursos possível e, ainda vencer a competição, principalmente nos substratos em que houver maior densidade larval. Em H. spathocircinata ocorreram menos posturas e emergências, e, apesar da taxa de ovos e a área de cada substrato não terem sido medidas, pode-se inferir que nestes substratos ocorreu menor densidade de larvas. Consequentemente, menor competição entre elas, favorecendo o desenvolvimento das mesmas. A quantidade do substrato também é importante. Substratos maiores contêm maior quantidade de recursos e podem permitir a coexistência de larvas durante o desenvolvimento. Além disso, alimentam melhor as larvas, tornando-as maiores (Liu et al., 2008). O comprimento dos pseudocaules de Heliconia, apesar de não ter influenciado significativamente no tamanho dos insetos, mostrou-se distinto para o desenvolvimento de machos e fêmeas. Os machos emergiram com maior tamanho dos pseudocaules de 10cm e as fêmeas dos de 20cm. Então, parece que fêmeas de Merosargus precisam de maior quantidade de recursos para desenvolver-se, quando comparadas aos machos do mesmo gênero. Talvez isso se deva ao elevado gasto energético das fêmeas necessário para produção de gametas altamente nutritivos e pela necessidade de acumular ovos (Panizzi et al., 2009). O tempo de desenvolvimento médio dos Merosargus variou de 58 a 72 dias, tempo semelhante ao observado por Seifert e Seifert (1976) para este gênero. O tempo de desenvolvimento não diferiu entre machos e fêmeas em relação à espécie de Heliconia, mas, foi influenciado pela mesma, com o menor tempo de desenvolvimento ocorrendo em H. spathocircinata e o maior em H. episcopalis (para fêmeas) e H. x mantenensis (para machos). O comprimento dos pseudocaules também influenciou no tempo de desenvolvimento das moscas e diferiu entre os sexos. Fêmeas tiveram menor tempo de desenvolvimento nos pseudocaules de 5cm, enquanto machos, nos de 10 cm. O número de emergências em cada substrato não influenciou no tempo de desenvolvimento de Merosargus. Os substratos que tiveram o maior número de emergências deram origem a insetos de menor tamanho. Acredita-se que nesses substratos tenha ocorrido competição larval mais intensa que nos demais. A alta densidade larval interfere negativamente no desenvolvimento dos insetos, podendo diminuir o tamanho dos adultos (Gama et al. 2005), o peso das pupas e prolongar o período larval (Zimmer et al. 2006). Diferente do observado por Timms (1998), o tempo de desenvolvimento mostrou uma relação inversa com o tamanho dos insetos adultos. Merosargus maiores apresentaram menor tempo de desenvolvimento e vice-versa. Os machos maiores emergiram em menor tempo dos pseudocaules de 10cm. Já as fêmeas, foram maiores nos pseudocaules de 20cm e tiveram menor tempo de desenvolvimento nos pseudocaules de 5 e 20cm. Para alguns insetos, é necessário alcançar determinado tamanho corpóreo para que a metamorfose aconteça (Gullan & Cranston, 2012) e uma sérei de etapas é requerida para completar o desenvolvimento. Este processo varia de uma paralisação completa, através de um desenvolvimento lento, a um desenvolvimento acelerado acima do normal (Danks, 2002). Muitas vezes, o inseto pode ter concluído sua metamorfose, mas, não ter encontrado condições ambientais favoráveis para emergir. Em Merosargus, as larvas foram mantidas em estufa sem iluminação e com temperatura constante (25oC±1oC). Os substratos nos quais se desenvolveram diferiram em espécie e comprimento, ocorrendo variação da qualidade e da quantidade de recursos. Insetos que levaram mais tempo para emergir e tiveram tamanho menor podem ter entrado em diapausa. Um dos principais fatores que influenciam na diapausa é o fototoperíodo (Danks, 1987; Triplehorn & Jonnson, 2011; Gullan & Cranston, 2012), mas este foi igual para todas as pupas. Porém, a qualidade da alimentação, os compostos secundários das plantas (Gullan & Cranston, 2012), e fatores genéticos (Danks, 2002) também interferem na diapausa. Em condições desfavoráveis, o inseto está propenso a apresentar um maior número de ínstares (Nealis, 1987) acarretando em maior tempo de desenvolvimento. A competição larval também pode alterar o ciclo de vida dos insetos e diminuir a assimilação de recursos, obrigando as larvas a prolongar seu tempo de desenvolvimento. Supondo que nesse recurso tenha ocorrido maior densidade larval, esta não foi o bastante para gerar uma competição larval significativa ao ponto de afetar o tamanho e o tempo de desenvolvimento dos insetos. Outra hipótese seria a quantidade de recursos disponíveis e a qualidade nutricional de cada substrato que podem ter sido suficientes para as larvas alcançarem um maior tamanho em curto período de tempo. CONSIDERAÇÕES FINAIS
A preferência por espécie e tamanho de pseudocaules de Heliconia mostra que há escolha de Merosargus por substratos de oviposição e que as moscas parecem considerar mais a qualidade que a quantidade dos recursos. Talvez por ser um híbrido e possuir características das outras espécies testadas, H. x mantenensis tenha sido a espécie com maior número de posturas. Os alimentos são misturas complexas e o impacto de um componente específico depende de outros componentes (Raubenheimer et al., 2009). Análises mais precisas do solo, da ação de herbívoros, do conteúdo nutricional das plantas testadas e o conhecimento de outros fatores que causam estresse nas plantas (disponibilidade de água, temperatura, umidade relativa, luminosidade, balanço de carbono) seriam bastante úteis para melhor compreensão e discussão desses resultados. Seria interessante fazer alguns testes para compreender melhor esses resultados. Bioensaios são necessários para determinar a presença de aleloquímicos e análises anatômicas para verificar as defesas físicas das helicônias. Acredita-se que as diferenças na anatomia das plantas podem ser mais promissoras para justificar as preferências encontradas. Além disso, estudos mais detalhados, usando casas de vegetação para criação de moscas, são fundamentais para experimentos de imprinting e análises genéticas. Em relação ao desenvolvimento das moscas, os experimentos mostraram grande importância de H. spathocircinata e do tamanho dos substratos para algumas espécies de Merosargus, evidenciando a influência da qualidade e da quantidade do substrato no desenvolvimento destes insetos. A densidade larval pode ter sido um fator que também influenciou no desenvolvimento das larvas. Para confirmar esse fato, seria necessário conhecer o número de ovos em cada substrato e também a área de cada um. Mas, acredita-se que as emergências tenham sido proporcionais aos números de ovos postos. Os dados deste trabalho mostram que nem sempre a planta de maior preferência para postura é a que confere melhor desenvolvimento para as larvas. Merosargus desenvolveram- se melhor em plantas ricas em proteínas e carboidratos e com menores conteúdos de sais minerais e lipídeos. Mas, ainda há poucas informações sobre como os nutrientes específicos influenciam no desenvolvimento dos animais e menos ainda sobre os impactos que estes causam nas populações e comunidades (Raubenheimer et al., 2009). Apesar dos resultados mostrarem melhor desenvolvimento de Merosargus em H. spathocircinta, outras espécies de Heliconia presentes no PERD devem ser testadas. Além desse gênero, há ainda uma variedade de táxons de plantas utilizadas por Merosargus para postura e desenvolvimento larval (Fontenelle, 2007) Contudo, os resultados obtidos neste estudo têm importantes implicações ecológicas, tanto para estudos de comportamento quanto para estudos taxonômicos de Merosargus, que ainda são escassos.
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Espécie de Merosargus TD Az Ci Go Gr Pa Total (dias) 10 1 1 11 1 1 14 1 1 Anexo1: Tempo de 22 1 1 2 desenvolvimento e número 30 2 2 de nascimentos de Merosargus emergidos em 33 3 3 Heliconia. 38 1 1 39 7 7 40 3 1 2 6 41 2 2 42 1 1 2 44 1 1 45 1 3 4 46 1 3 4 47 2 11 1 14 48 3 3 49 1 1 50 1 3 4 51 3 10 13 52 6 5 11 53 1 2 3 54 1 1 5 7 55 1 1 2 56 1 1 57 2 2 58 4 1 5 10 59 8 2 5 15 60 1 1 4 6 61 2 1 4 7 62 3 3 63 5 5 64 6 6 65 9 9 66 6 1 7 67 5 1 3 9 68 3 1 4 69 1 1 70 1 2 3 71 5 3 8 72 2 3 1 2 8 Anexo 1: continuação Espécie de Merosargus TD Az Ci Go Gr Pa Total (dias) 73 2 1 4 7 74 3 3 6 75 2 2 4 78 2 3 5 79 2 3 5 80 3 1 10 14 81 8 1 9 82 4 1 5 83 1 2 3 85 2 1 3 6 Anexo 2: Horário das posturas de Merosargus registradas em Heliconia em cada intervalo nas quatro coletas.
Fragmentos de H. episcopalis Fragmentos de H. x matenensis Fragmentos de H. spathocircinata Total Mês Intervalo E1- E1- E1- E2- E2- E2- E3- E3- E3- M1- M1- M1- M2- M2- M2- M3- M3- M3- S1- S1- S1- S2- S2- S2- S3- S3- S3- 5 10 20 5 10 20 5 10 20 5 10 20 5 10 20 5 10 20 5 10 20 5 10 20 5 10 20 9:30- 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 1 0 1 0 1 1 0 0 0 0 0 1 0 0 0 1 7 11:30 11:31- 2 1 4 0 2 2 0 0 2 2 0 6 2 0 4 1 3 2 0 0 1 0 0 0 1 1 0 36 13:30 nov/10 13:31- 3 3 1 1 1 1 2 0 2 0 0 0 2 2 2 1 3 2 0 0 0 0 0 1 0 0 0 27 15:30 15:31- 0 1 0 3 2 0 0 0 1 2 2 2 1 3 1 1 0 2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 21 17:30 Total 5 5 5 4 5 3 2 0 5 5 2 9 5 6 7 4 7 6 0 0 1 0 1 1 1 1 1 91 9:30- 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 1 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 3 11:30 11:31- 3 2 10 2 5 2 3 0 1 7 3 8 12 1 11 2 4 7 1 0 0 0 0 0 0 0 1 85 13:30 abr/11 13:31- 3 2 3 0 4 3 1 1 2 0 2 2 4 2 2 1 2 3 0 0 0 1 0 1 0 0 1 40 15:30 15:31- 0 0 0 0 0 0 0 0 1 1 0 1 0 0 0 0 2 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 6 17:30 Total 6 4 13 2 9 5 4 1 4 9 5 11 17 3 13 3 8 12 1 0 0 1 0 1 0 0 2 134 11:31- 1 0 0 1 0 1 0 0 0 2 1 6 2 0 1 1 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 1 19 13:30 13:31- 1 4 1 1 0 3 0 0 2 0 1 1 1 1 2 2 3 3 0 0 0 0 0 1 0 1 1 29 ago/11 15:30 15:31- 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 1 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 3 17:30 Total 2 4 1 2 0 4 0 0 2 2 3 7 3 1 4 3 4 4 0 1 0 0 0 1 0 1 2 51 11:31- 0 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 2 13:30 13:31- 0 8 3 1 8 2 1 1 3 0 3 3 3 1 4 5 3 6 0 0 1 0 0 3 0 0 1 60 nov/11 15:30 15:31- 0 2 4 2 2 0 0 0 0 2 4 6 3 1 3 2 3 10 0 0 0 0 1 0 0 0 0 45 17:30 Total 0 10 7 3 10 2 2 1 3 2 7 9 7 2 7 7 6 16 0 0 1 0 1 3 0 0 1 107 Total geral 13 23 26 11 24 14 8 2 14 18 17 36 32 12 31 17 25 38 1 1 2 1 2 6 1 2 6 383