Spatial Arrangement of Cultivars of Chrysanthemum (Dendrathema Grandiflora) to Decrease Damage by Botrytis

Spatial arrangement of cultivars of Chrysanthemum (Dendrathema grandiflora) to decrease damage by Botrytis

Arreglo espacial de cultivares de crisantemo (Dendrathema grandiflora) para disminuir daño por Botrytis

Marithza Guadalupe Ramírez-Gerardo,* César Vergara-Martínez, Luis Miguel Vergara-Martínez, Di- visión de Ingeniería en Innovación Agrícola Sustentable, TecNM-Tecnológico de Estudios Superiores de Vi- lla Guerrero. Carretera Federal Toluca-Ixtapan de la Sal, La Finca, Villa Guerrero, Estado de México, C.P. 51760, México. Jaime Mejía-Carranza, Centro Universitario Tenancingo. Universidad Autónoma del Estado de México. Carretera Tenancingo-Villa Guerrero Km 1.5, Tenancingo, Estado de México, C.P. 52400 México. *Autor para correspondencia: [email protected]

Recibido: 28 de Diciembre, 2018. Aceptado: 07 de Marzo, 2019.

Ramírez-Gerardo MG, Vergara-Martínez C, Vergara- Abstract. Botrytis cinerea (Teleomorph: Martínez LM and Mejía-Carranza J. 2019. Spatial Botryotinia fuckeliana) is the causal agent of gray arrangement of Chrysanthemum (Dendrathema gran- rot in chrysanthemum (Dendrathema grandiflora), diflora) cultivars to decrease damage caused by Botrytis. one of the most important cut flower crops in Mexican Journal of Phytopathology 37(2): 220-236. Mexico. Chena (Ch), a cultivar with greater DOI: 10.18781/R.MEX.FIT.1812-4 commercial demand, is more susceptible to this fungus with respect to cultivars such as Flamingo Primera publicación DOI: 27 de Marzo, 2019. (F) and Moreliana (M). In this investigation, the First DOI publication: March 27, 2019. incidence of B. cinerea and the quality of the floral stem in the Chena cultivar were evaluated under three spatial arrangements consisting of A1, Chena Resumen. Botrytis cinerea (Teleomorfo: Botryoti- flanked by Flamingo (F-Ch-F); A2, Chena flanked nia fuckeliana) es el agente causal de la pudrición by Moreliana (M-Ch-M) and A3 only Chena (Ch- gris en crisantemo (Dendrathema grandiflora), uno Ch-Ch). At the cut of the floral head,B. cinerea was de los cultivos más importantes de flor de corte en present only in A3 (22 %) and in cuttings life at 16 México. Chena (Ch), cultivar de mayor demanda days, Chena in A3 showed 100 % infection, followed comercial, es más susceptible a dicho hongo res- by A1 and A2 with 15 and 0 %, respectively. The pecto de cultivares como Flamingo (F) y Moreliana quality of Chena’s floral stem (height, diameter of (M). En ésta investigación, se evaluó la inciden- the flowered head, stem thickness) in arrangements cia de B. cinerea y la calidad del tallo floral en el A1 and A2 was significantly higher (P≤0.05) cultivar Chena, bajo tres arreglos espaciales: A1, compared to A3. The low incidence of B. cinerea Chena flanqueada por Flamingo (F-Ch-F); A2, in Chena in A1 and A2 indicates that Flamingo

Publicación en línea, mayo 2019 220 Revista Mexicana de FITOPATOLOGÍA Fully Bilingual Mexican Journal of Phytopathology

Chena flanqueada por Moreliana (M-Ch-M) y A3 and Moreliana as lateral barriers may be useful solamente Chena (Ch-Ch-Ch). Al corte del capítu- in reducing the disease incidence and the use of lo floral, B. cinerea se presentó solamente en A3 fungicides. (22 %) y en vida de florero a los 16 días, Chena en A3 mostró 100 % de infección, seguido de A1 y Key words: polyculture, flowers, Moreliana, A2 con 15 y 0 %, respectivamente. La calidad del Chena, Flamingo. tallo floral de Chena (altura, diámetro del capítulo, grosor del tallo) en los arreglos A1 y A2 fue signifi- cativamente mayor (P≤0.05) respecto a A3. La baja Globally, one of the ornamental plants marketed incidencia de B. cinerea en Chena en A1 y A2 indi- most as cut or potted flowers is the chrysanthemum ca que Flamingo y Moreliana actuaron como barre- (Dendrathema grandiflora syn. Chrysanthemum ras laterales que pueden ser útiles para disminuir la morifolium; Xialong et al., 2014; Hanudin and incidencia de la enfermedad y el uso de fungicidas. Marwoto, 2017). Locally, the VI District of Agriculture and Livestock in Coatepec Harinas, Palabras clave: policultivo, flores, Moreliana, Mexico (SIAP, 2018) is the major producer of Chena, Flamingo. the D. grandiflora hybrid complex (Anderson, 2007). However, its production is affected by phytopathogenic fungi that reduce its commercial A nivel mundial, una de las plantas ornamen- quality and cause high consumption of fungicides tales más comercializadas como flor de corte y en for controlling fungi (Solano-Baez et al., 2013). maceta es el crisantemo (Dendrathema grandiflora In particular, Botrytis cinerea (Teleomorph: sinónimo Chrysanthemum morifolium (Xialong et Botryotinia fuckeliana), the causal agent of gray al., 2014; Hanudin y Marwoto, 2017). Localmen- rot, commonly known as Botritis, is a fungus that te, el Distrito VI de desarrollo agropecuario de in addition to attacking chrysanthemum infects at Coatepec Harinas, Méx., es el principal productor least 200 plant species around the world, both in (SIAP, 2018) del híbrido complejo D. grandiflora the field and postharvest. Fungicides are usually (Anderson, 2007), sin embargo, su producción es applied to control Botritis, but they are not always afectada por la presencia de hongos fitopatógenos effective due to the resistance the fungus has que afectan al cultivo reduciendo su calidad comer- developed (Rodríguez et al., 2014), thus increasing cial y ocasionando un consumo importante de fun- production costs (Solano-Baez et al., 2013) and gicidas para su control (Solano-Baez et al., 2013). negatively affecting the environment (Ortiz et al., Particularmente, Botrytis cinerea (Teleomorfo: Bo- 2013; Shinoyama et al., 2015; Zhao et al., 2016). tryotinia fuckeliana) que es el agente causal de la B. cinerea is difficult to control because of its pudrición gris conocida comúnmente como Botri- diverse host inoculum sources and its ability to tis, es un hongo que además del crisantemo ataca al survive on crop residues (Nuñez-Ríos et al., 2013). menos a 200 especies de plantas en todo el mundo, Symptoms of the damage caused by B. cinerea on ya sea en campo o después de la cosecha. Su con- chrysanthemum are light brown spots on the lower trol frecuentemente es con la aplicación de fungici- part of the ligulated flower heads, as well as on das que muchas veces no resultan efectivos debido the flower involucre and peduncle (Garces, 1999), a la resistencia que ha desarrollado el hongo (Ro- which, as in the case of rose crops (Rosa x hybrid), dríguez et al., 2014), lo que incrementa costos de are more evident after cutting (Elad, 1988).

Publicación anticipada en línea, 2019 221 Revista Mexicana de FITOPATOLOGÍA Mexican Journal of Phytopathology Fully Bilingual producción (Solano-Baez et al., 2013) y un efecto Currently, alternatives are being sought that favor perjudicial para el ambiente (Ortiz et al., 2013; Shi- a flower production system that is more friendly to noyama et al., 2015; Zhao et al., 2016). B. cinerea the agrosystems (Migoya, 2011), and that control es difícil de controlar debido a que puede presen- pathogens and improve the quality of production, tar diversos hospedantes como fuente de inóculo y such as conventional genetic improvement tools sobrevivir en residuos de cultivos (Nuñez-Ríos et (Chen et al., 2013; Datta and Janakiram, 2015; al., 2013). El daño por B. cinerea en crisantemo Liu et al., 2015; Zhang et al., 2018), genetic se evidencia por la presencia de manchas de color transformation (Noda et al., 2013; Shinoyama et marrón claro en la parte inferior de las flores ligula- al., 2015), induced mutation (Nakagawa, 2009; das del capítulo, además del involucro y pedúnculo Kaul et al., 2011; Sadhukhan et al., 2015; Patil floral (Garces, 1999) y que, como en el cultivo de et al., 2017), biotechnology (Furuta et al., 2004; rosa (Rosa x hybrida) es más evidente después del Hanudin and Marwoto, 2017; Arroyave-Toro et al., corte (Elad, 1988). 2017), implementation of nutrition improvements Actualmente, se buscan alternativas que per- (Gaytán-Acuña et al., 2006; Dordas, 2008), as well mitan una producción florícola más amigable a los as development of practices that are accessible to agrosistemas (Migoya, 2011), que controlen pató- flower growers and also help lower production genos y mejoren la calidad de producción, como costs. That is the case of irrigation optimization herramientas convencionales de mejoramiento ge- and agronomic operations (Zeng et al., 2013), for nético (Chen et al., 2013; Datta y Janakiram, 2015; example, organizing different varieties within the Liu et al., 2015; Zhang et al., 2018), transforma- same space based on their response to different ción genética (Noda et al., 2013; Shinoyama et al., factors such as pest and disease susceptibility. 2015), mutación inducida (Nakagawa, 2009; Kaul These arrangements play different roles, such as et al., 2011; Sadhukhan et al., 2015; Patil et al., adjusting the microclimate (temperature, relative 2017), biotecnología (Furuta et al., 2004; Hanudin humidity and light intensity) and being physical y Marwoto, 2017; Arroyave-Toro et al., 2017), im- barriers or traps that reduce the presence of pests plementación de mejoras en la nutrición (Gaytán- and diseases spread by wind or rain (Potts, 1990, Acuña et al., 2006; Dordas, 2008), así como el de- Raseduzzaman and Jensen, 2017; Costa et al. 2019). sarrollo de prácticas accesibles a los floricultores In several cases, plants of a variety susceptible to a que además contribuyan a disminuir los costos de pathogen escape a disease when intercropped with producción. Tal es el caso de optimización del rie- non-susceptible plants because, in this way, they go y maniobras culturales (Zeng et al., 2013), como receive a lower amount of inoculum compared to la organización de diferentes variedades en un mis- what they receive under monocropped conditions mo espacio de acuerdo a su respuesta a diferentes (Agrios, 2005). factores como lo es la susceptibilidad a plagas y Spatial arrangements or strategic plant enfermedades. Estos arreglos cumplen con diferen- distribution may provide an opportunity to prevent tes funciones como el ajuste del microclima (tem- the presence of pathogens (Potts, 1990; Storkey et peratura, humedad relativa e intensidad de luz) y al., 2018). Different studies mention plant physical barreras físicas o trampas que reducen la presencia arrangement or organization as a strategy to control de plagas o enfermedades propagadas por el viento weeds (Evers and Bastiaans, 2016), improve o la lluvia (Potts, 1990, Raseduzzaman y Jensen, crop production (Boyd et al., 2009) and quality

Publicación en línea, mayo 2019 222 Revista Mexicana de FITOPATOLOGÍA Fully Bilingual Mexican Journal of Phytopathology

2017; Costa et al. 2019). En varios casos, las plan- (De Souza-Schlick et al., 2014), and affect plant tas de una variedad susceptible a un patógeno es- morphology and quality (Jirmanová et al., 2016). capan a la enfermedad debido a que intercalarlas Recent studies on volatile organic compounds con otras que no lo son, disminuyen la cantidad de (β-farnesene, linalool, β-pinene, β-caryophyllene, inóculo que les llega comparado a condiciones de among others) produced by chrysanthemum monocultivo (Agrios, 2005). cultivars infected by B. cinerea propose planning En este sentido, el arreglo espacial, o distribu- cultivar arrangements in the greenhouse as a factor ción de las plantas de manera estratégica, puede to be considered, since a cultivar that releases this ser una oportunidad para evitar la presencia de pa- kind of compounds could protect a different cultivar tógenos (Potts, 1990; Storkey et al., 2018). Dife- (Piesik et al., 2015). rentes estudios mencionan que el arreglo o dispo- Therefore, identifying the variability within sición física de plantas es una estrategia para con- a species could be important both for genetic trolar la presencia de maleza (Evers y Bastiaans, improvement and to protect one variety with 2016), mejorar la producción (Boyd et al., 2009) another that will act as a physical barrier. This is the y la calidad de cultivos (De Souza-Schlick et al., case of chrysanthemum cultivars (D. grandiflora), 2014), así como afectar la morfología y calidad de where the presence of cultivars resistant to the la planta (Jirmanová et al., 2016). Investigaciones fungus Puccinia horiana P. Hennings, causal agent recientes sobre los compuestos orgánicos volátiles of white rust (Vences-Contreras and Vázquez- (β-farneseno, linalool, β-pineno, β-cariofileno, en- García, 2008), has been detected. Another tre otros) generados por cultivares de crisantemo study that evaluated the response of different infectados por B. cinerea, proponen la planifica- chrysanthemum cultivars to Puccinia horiana ción del arreglo de los cultivares en el invernadero P. Hennings found that the infection level was como un factor a considerar ya que un cultivar que determined by the genetic background (Yusuf et libera este tipo de compuestos podría ser la protec- al., 2017). Studies conducted by Solano-Baez et al. ción de otro cultivar diferente (Piesik et al., 2015). (2013) showed that some chrysanthemum varieties Así, la identificación de variabilidad dentro de are more susceptible to infections by fungi such una especie, puede ser de importancia tanto en as Fusarium solani. On the other hand, the use of mejoramiento genético como para protección de multilinear cultivars (Li et al., 2013; Guang-yu et una variedad a otra, actuando como barrera físi- al., 2016) grown in polyculture systems and using ca. Tal es el caso de cultivares de crisantemo (D. rustic cultivars could also be an option for reducing grandiflora), donde se ha demostrado la presencia the presence of diseases (Mundt, 2002; Gallet et de cultivares resistentes al hongo (Puccinia horia- al., 2014). So, arrangements among species, plant na P. Hennings), agente causal de la roya blanca density and genotypes with different levels of (Vences-Contreras y Vázquez-García, 2008). En susceptibility to pathogens can be an alternative otro estudio, se evaluó la respuesta de diferentes to prevent pests and diseases (Prieto et al., 1986; cultivares de crisantemo al daño por este mismo Matsushita et al., 2012; Robert et al., 2018). hongo, encontrando que los antecedentes genéticos Cultivars that seem to be more resistant to B. determinaron el grado de infección (Yusuf et al., cinerea infection have been identified through 2017). Estudios de Solano-Baez et al. (2013) de- observations during several production cycles in muestran que algunas variedades de crisantemo son chrysanthemum fields of producers in Coatepec

Publicación anticipada en línea, 2019 223 Revista Mexicana de FITOPATOLOGÍA Mexican Journal of Phytopathology Fully Bilingual más susceptibles a la infección por hongos como Harinas, Mexico. In this study, we started from the Fusarium solani. Por otra parte, la utilización de hypothesis that an arrangement in which different cultivares multilíneales (Li et al., 2013; Guang-yu chrysanthemum varieties are planted on the same et al., 2016), plantados en policultivo con cultiva- crop bed reduces the damage caused by B. cinerea res rústicos han demostrado también ser una opción to the most susceptible variety. Therefore, the para reducir la presencia de enfermedades (Mundt, objective of the present study was to evaluate 2002; Gallet et al., 2014). De manera que la dis- the incidence of B. cinerea and its effect on the posición entre especies, la densidad de plantas y el flower stem quality of the Chena cultivar grown in tipo de genotipos con diferente susceptibilidad a three spatial arrangements with resistant varieties patógenos pueden ser una elección para evitar pla- Flamingo and Moreliana. gas y enfermedades (Prieto et al., 1986; Matsushita et al., 2012; Robert et al., 2018). En observaciones realizadas durante varios ci- MATERIALS AND METHODS clos de producción de crisantemo con productores de Coatepec Harinas, Méx. se han identificado cul- Study site. The study was conducted in the tivares que parecen ser más resistentes al ataque de community of Acuitlapilco, Coatepec Harinas, B. cinerea. En la presente investigación se partió de Mexico (18º 54’ 20” N and 99º 47’ 12” W, at la hipótesis de que un arreglo que utiliza distintas 2104 masl). Two independent experiments variedades de crisantemo en una misma cama de were established. The first was established from plantación disminuye el daño de B. cinerea en la June 01-October 16, 2016, and the second from variedad más susceptible. Así, el objetivo del pre- March 20-July 25, 2017, leaving 300 m between sente trabajo fue evaluar, en condiciones de cultivo the two experiments. In order to analyze the soil comercial, la incidencia de B. cinerea y el efecto characteristics for both experiments, a composite en la calidad del tallo floral del cultivar Chena dis- soil sample from five subsamples was used. puesta en tres arreglos espaciales con las varieda- Soil analyses were carried out at the Instituto des resistentes Flamingo y Moreliana. de Investigación y Capacitación Agropecuaria Acuícola y Forestal (ICAMEX). The results indicated that the soil pH was moderately acid MATERIALES Y MÉTODOS (6.5) and suitable for chrysanthemum production (García, 2014). The organic matter content was Sitio de estudio. El estudio se hizo en la comuni- high (2.5 %); the nitrogen content (0.2 %) indicated dad de Acuitlapilco, Coatepec Harinas, Méx. (18º that the soils are moderately rich in this element; 54’ 20” N y 99º 47’ 12” O, a 2104 msnm). Se es- the potassium content was 326-419 ppm; and the tablecieron dos experimentos independientes, el phosphorus content was 120-150 ppm (Rodríguez primero del 01 de junio al 16 octubre de 2016 y el and Rodríguez, 2011), so there was no lack of these segundo del 20 de marzo al 25 julio de 2017, con nutrients. una distancia entre ambos experimentos de 300 m. Para conocer las características del suelo de ambos Biological material. For the experiment, the Chena, experimentos, se obtuvo una muestra compuesta de Flamingo and Moreliana cultivars were used, all suelo a partir de cinco submuestras. Los análisis de of them from the hybrid complex Dendrathem

Publicación en línea, mayo 2019 224 Revista Mexicana de FITOPATOLOGÍA Fully Bilingual Mexican Journal of Phytopathology suelos se solicitaron al Instituto de Investigación grandiflora Tzevelev, and with a 90-120-day y Capacitación Agropecuaria Acuícola y Forestal production cycle. Chena, with a white head and a (ICAMEX). Los resultados indicaron que el pH cream-colored center, is the most widely planted del suelo fue medianamente ácido (6.5), apropiado cultivar in terms of area in the flower producing para la producción de crisantemo (García, 2014). region of the southern part of the State of Mexico, El contenido de materia orgánica fue alto (2.5 %), but it is susceptible to B. cinerea. The Flamingo el contenido de nitrógeno indica que son suelos cultivar produces pink flowers, while the Moreliana medianamente ricos con 0.2 %, con un contenido cultivar produces white flowers with a purple de potasio entre 326 a 419 ppm y un alto contenido center; both have similar market demand and are de fósforo (120 a 150 ppm) (Rodríguez y Rodrí- reported to be resistant to B. cinerea (Figure 1). guez, 2011), por lo que estos nutrimentos no fueron carentes. Experimental design. The Chena (Ch), Flamingo (F) and Moreliana (M) cultivars were planted in Material biológico. Se emplearon los cultivares microtunnels, on 9 beds 50 m long and with 10- Chena, Flamingo y Moreliana, todos del comple- cm spacing between lines and between plants. The jo híbrido Dendrathem grandiflora Tzevelev, con experimental design included blocks with randomly ciclo de producción de 90-120 días. El cultivar distributed plots. Three spatial arrangements Chena, de capítulo blanco con centro cremoso, es (A) were established: A1=F-Ch-F; A2=M-Ch-M el crisantemo de mayor extensión cultivada en la and A3=Ch-Ch-Ch, each with three repetitions. región florícola del sur del Estado de México, pero Arrangements A1 and A2 had 16 lines of the Chena es susceptible a B. cinerea. El cultivar Flamingo es cultivar in the middle flanked by four lines of a de inflorescencia rosa, mientras que el cultivar Mo- resistant cultivar (Flamingo or Moreliana) at both reliana es de inflorescencia blanca con centro mo- ends of the microtunnel, where the fungus is more rado, ambos de demanda comercial similar que se frequently found due to water accumulation caused reportan como resistentes a B. cinerea (Figura 1). by runoff from the plastic cover. In arrangement

Figura 1. Cultivares de crisantemo (Dendrathema grandiflora Tzevelev). (A) Chena, (B) Flamingo, (C) Moreliana. Figure 1. Chrysanthemum cultivars (Dendrathema grandiflora Tzevelev). (A) Chena, (B) Flamingo, (C) Moreliana.

Publicación anticipada en línea, 2019 225 Revista Mexicana de FITOPATOLOGÍA Mexican Journal of Phytopathology Fully Bilingual

Diseño experimental. La plantación con los culti- A3, all the lines (24) were sown with the Chena vares Chena (Ch), Flamingo (F) y Moreliana (M) cultivar, the same way flower growers do. se estableció en microtúnel, en 9 camas de 50 m de largo con 10 cm entre líneas y entre plantas. El Agricultural and agronomic practices. Safe diseño experimental fue de bloques con parcelas plants were provided by a cutting producer from the distribuidas al azar. Se establecieron tres arreglos community of Zacango, Villa Guerrero, Mexico. espaciales (A) que fueron los tratamientos, A1=F- Initially drip irrigation was applied up to 30 days Ch-F; A2=M-Ch-M y A3=Ch-Ch-Ch, cada uno con after sowing, and furrow irrigation was applied tres repeticiones. Los arreglos A1 y A2 tuvieron 16 after that. Eight days after sowing, the main stem líneas centrales de cultivar Chena flanqueadas en was trimmed in order to promote side shoot growth. cada orilla del microtúnel por cuatro líneas del cul- Then, the first NPK (18-46-00) fertilizer was tivar resistente (Flamingo o Moreliana), zonas don- applied. The crop was kept under yellow artificial de es más frecuente la presencia del hongo debido light 24 h a day during 20 days after pruning, a la acumulación de agua por escurrimiento de la and the light was distributed in three lines 1.5 m cubierta plástica. En el arreglo A3 todas las líneas high. Manual weeding and hoeing were carried (24) se plantaron con el cultivar Chena, como lo out during the crop cycle. When the plants were realiza el floricultor. approximately 50 cm high, raffia twine was wrapped around them. When flower buds emerged, the side Prácticas agrícolas y culturales. Las plantas ino- buds were removed from each stem and only the cuas fueron adquiridas de un productor de esque- middle bud was left. Commercial agrochemicals jes de la comunidad de Zacango, Villa Guerrero, Lucaphos® (diclorvos) (800 mL ha-1) were used to Méx. El riego inicial fue por goteo hasta los 30 días control trips (Frankliniella occidentalis Pergande), después de la plantación, a partir del cual el riego Abamectina® (avermectin B1a and avermectine fue rodado. A los 8 días de la plantación se rea- B1b) (0.5 L ha-1) for red spider (Tretanychus urticae lizó el despunte del tallo principal para promover Koch) and Beleaf® (pridinacarboxamide) (200 g el crecimiento de brotes laterales. Posteriormente, ha-1) for whitefly Trialeurodes ( vaporariorum se hizo una aplicación inicial del fertilizante NPK, Westwood). All these products were applied once a 18-46-00. El cultivo se mantuvo con luz artificial week during the production cycle, and Mancozeb® amarilla las 24 h del día durante 20 días después (manganese ethylene-bis-dithiocarbamate along de la poda, la luz se distribuyó en tres líneas a una with zinc ion) was used to prevent white rust altura de 1.5 m. Se realizaron deshierbes y escardas (Puccinia horiana Hennings) (1 kg ha-1) and B. manuales durante el ciclo del cultivo. Cuando las cinerea, at the crop’s initial stage. Conventional plantas tuvieron una altura aproximada de 50 cm se chrysanthemum production requires at least four estableció tutoreo con rafia. Al aparecer los botones fungicide applications a week, and more combined florales se retiraron los brotes laterales de cada tallo products, such as Zineb®, Manzate®, Ziran®, can y se dejó solamente el botón central. Se aplicaron also be used (personal communication with flower agroquímicos comerciales Lucaphos® (diclorvos) producers). (800 mL ha-1) para control de trips (Frankliniella occidentalis Pergande), Abamectina® (avermecti- Evaluated variables. Three weeks after na B1a y avermectina B1b) (0.5 L ha-1) para araña transplanting, the plants were measured every

Publicación en línea, mayo 2019 226 Revista Mexicana de FITOPATOLOGÍA Fully Bilingual Mexican Journal of Phytopathology roja (Tretanychus urticae Koch) y Beleaf® (pridi- seven days until the cutting season. Seven readings nacarboxamida) (200 g ha-1), para mosquita blan- of the plant height and stem thickness variables ca (Trialeurodes vaporariorum Westwood). Todos were taken on samples of 24 plants of the Chena éstos productos se aplicaron una vez por semana cultivar randomly selected from each arrangement. durante el periodo de producción y Mancozeb® The presence of the fungus was monitored during (etilen bisditiocarbamato de manganeso junto con crop development according to the 1-9 scale ion zinc) para roya blanca (Puccinia horiana Hen- described by Abawi and Pastor-Corrales (1990), nings) (1 kg ha-1) y B. cinerea, como preventivo where 1 = no visible symptoms, 5 = up to 25 % of únicamente en etapa inicial del cultivo. La aplica- foliar tissues show necrotic lesions characteristic ción de fungicidas en una producción convencio- of B. cinerea (Piesik et al., 2015), and 9 = 75 % nal de crisantemo es de mínimo cuatro veces por or higher percentage of damaged leaves and dead semana e incluso pueden utilizarse más productos plants. In the case of the head, we looked for brown combinados como Zineb®, Manzate®, Ziran® (co- spots on the ligules. During cutting, the diameter municación personal con floricultores). of the flower head was measured, and the vase life was evaluated for 16 days using 20 flower stems Variables evaluadas. Tres semanas después del of Chena randomly selected from each spatial trasplante se tomaron mediciones cada siete días, arrangement. The stems were placed in water in a hasta el período de corte. De las variables altura cool, shady place to measure the percent infection on de planta y grosor del tallo se tomaron siete lec- stems whose ligules and leaves showed brown spots turas en muestras de 24 plantas de cultivar Chena caused by B. cinerea. The economic analysis was seleccionadas al azar de cada arreglo. La presencia performed based on the price of the agrochemicals del hongo se monitoreó durante el desarrollo del used, area sown (1125 m2), number of plants of cultivo de acuerdo a la escala 1 a 9 descrita por the Chena cultivar (12,000 in A3 and 8,000 in A1 Abawi y Pastor-Corrales (1990), donde 1 = sín- and A2), Chena cultivar cost (around 20 % higher tomas no visibles, 5 = hasta 25 % de los tejidos than that of the Flamingo and Moreliana cultivars), foliar con lesiones necróticas característico de B. as well as the number of additional Moreliana cinerea (Piesik et al., 2015), y 9 = 75 % o más de flowers, which unlike the Chena cultivar, keep las hojas dañadas y muerte de la planta. En el caso their side stems. The statistical analysis of the plant del capítulo, se buscaron manchas color marrón height, the stem thickness, the floral diameter and en las lígulas. Al momento del corte, se midió el the postharvest life variables was performed using diámetro del capítulo floral y se evaluó la vida de analysis of variance (ANOVA) and the SAS System florero durante 16 días en 20 tallos florales de Che- version 70 for Windows. The difference among the na seleccionados al azar de cada arreglo espacial. strategic arrangements set out for each variable Los tallos se colocaron en agua, en un lugar fresco was determined using the minimum significant y a la sombra en donde se midió el porcentaje de difference test (MSD,P≤0.05) . infección en tallos que presentaron manchas color marrón en las lígulas y hojas, causadas por B. cinerea. El análisis económico se obtuvo considerando RESULTS AND DISCUSSION precios de los agroquímicos utilizados, superficie plantada (1125 m2), número de plantas de cultivar Stem thickness. There were significant differences Chena (12 000 en A3 y 8 000 en A1 y A2), costo de (P≤0.05) in stem thickness among arrangements,

Publicación anticipada en línea, 2019 227 Revista Mexicana de FITOPATOLOGÍA Mexican Journal of Phytopathology Fully Bilingual cultivar Chena (alrededor de 20 % más que culti- where the diameter ranged from 0.62 to 0.72 cm var Flamingo y Moreliana) así como el número de (Table 1). The Chena cultivar in the traditional flores extra de Moreliana, que a diferencia de Che- arrangement (A3) had the lowest values in all na, éstas conservan sus tallos laterales. El análisis measurements compared to Flamingo (A1) and estadístico de las variables altura de planta, grosor Moreliana (A2). In arrangements A1 and A2, de tallo, diámetro floral y vida pos-cosecha se rea- the Chena cultivar had an advantage in one of lizó mediante análisis de varianza (ANOVA) con el the most important characteristics of the crop’s programa SAS System versión 7.0 para Windows. quality (Flores-Ruvalcaba et al., 2005), where La diferencia entre los arreglos estratégicos plan- stem thickness determines the weight of the flower teados en cada variable evaluada se determinó con head that the stem can support. The stem thickness la prueba de diferencia mínima significativa (DMS, is not affected by B. cinerea because the fungus P≤0.05). infects old and soft tissues (Palmieri and Dardón, 2012; Schumacher, 2017). However, when A1 and A2 were intercropped, plants of the Chena RESULTADOS Y DISCUSIÓN cultivar were more vigorous, a fact that, along with the absence of B. cinerea, provides commercial Grosor del tallo. Hubo diferencias significativas quality advantages, as mentioned by Costa et al. (P≤0.05) entre arreglos en el grosor del tallo, don- (2019), who suggest that the greater height can be de el diámetro osciló entre 0.62 y 0.72 cm (Cuadro attributed to morphological, physiological and/or 1). El cultivar Chena, en el arreglo tradicional (A3), competition responses, characteristics that were registró los valores más bajos en todas las medi- not considered in this study. ciones respecto a Chena flanqueada con Flamingo (A1) y Moreliana (A2). Así, el cultivar Chena en Plant height. In arrangement A3, with significant los arreglos A1 y A2, mostró ventaja en una de las differences P≤0.05 ( ), Chena’s height (64.5 cm) características más importantes en la calidad del was lower than the height of the same variety in cultivo (Flores-Ruvalcaba et al., 2005), en donde arrangements A1 (70.6 cm) and A2 (69.9 cm), el grosor del tallo determina el peso del capítulo which were combinations of Chena and Moreliana floral que puede soportar. El grosor de tallo no es or Flamingo (Table 2). Spatial arrangements usually afectado por B. cinerea, ya que este hongo infecta vary in population density because of the distance tejidos blandos y viejos (Palmieri y Dardón, 2012; between rows and plants, a fact that influences not Schumacher, 2017). Sin embargo, se observa que only the yield components but also the products’ el intercalado de A1 y A2 favorece que plantas de quality (Jirmanová et al., 2016; Coelho et al., cultivar Chena sean más vigorosas que, aunado a 2016). However, in this study, the sowing density la ausencia de B. cinerea, genera ventajas en la ca- was the same in the three arrangements, which lidad comercial, como lo mencionan Costa et al. suggests that due to possible variations in nutrient (2019), quienes citan que una mayor altura se atri- demands (Valdez-Aguilar et al., 2015) caused by buye a respuestas morfológicas, fisiológicas y/o de the strategic distribution of the cultivars, Chena competencia, características que no fueron consi- plants were taller in A1 and A2 compared with deradas en este estudio. those in A3. Piesik et al. (2015) mentioned that the

Publicación en línea, mayo 2019 228 Revista Mexicana de FITOPATOLOGÍA Fully Bilingual Mexican Journal of Phytopathology

Cuadro 1. Comparación de medias con diferencia mínima significativa (DMS) del grosor del tallo de cultivar Chena (Ch), en diferentes etapas de crecimiento y en tres arreglos espaciales (A) con Flamingo (F) y Moreliana (M). A1, Chena flanqueada por Flamingo (F-Ch-F); A2, Chena flanqueada por Moreliana (M-Ch-M) y A3, solo Chena (Ch-Ch-Ch). Table 1. Comparison of means with least significant differences (LSD) of stem thickness of the Chena cultivar (Ch) at different growth stages and three spatial arrangements (A) with Flamingo (F) and Moreliana (M). A1, Chena flanked by Flamingo (F-Ch-F); A2, Chena flanked by More- liana (M-Ch-M) and A3, Chena a (Ch-Ch-Ch).

Grosor del tallo (cm) en ddty Arreglo 30 37 44 51 57

A1 0.46 a 0.52 a 0.55 a 0.61 a 0.70 a A2 0.46 a 0.51 a 0.55 a 0.61 a 0.72 a A3 0.42 b 0.45 b 0.51 b 0.58 b 0.62 b DMS 0.026 0.032 0.024 0.024 0.023

Valores de columna con la misma letra no difieren estadísticamente (DMS, de acuerdo a la prueba de Fisher, P≤0.05); yddt= días después de trasplante / In each column, values with the same letter are not statistically different (LSD=LSD least significant difference, according to Fisher’s test,P≤0.05 ); yddt= days after transplanting.

Altura de la planta. El arreglo A3, con diferen- association of certain chrysanthemum cultivars in cias significativas (P≤0.05), presentó menor altura the greenhouse is decisive to protect some of them. (64.5 cm) de Chena respecto a la observada en la The plant height variable is also very important misma variedad en los arreglos A1 (70.6 cm) y A2 because in the marketing chain, taller stems make it (69.9) que fueron combinados de Chena con More- possible to make cuts at their base without affecting liana o Flamingo (Cuadro 2). Los arreglos espacia- quality (Flores-Ruvalcaba et al., 2005). Similarly, les generalmente varían en densidad de población taller plants have competitive advantages, such por distancia entre surcos y plantas, los cuales in- as greater light gathering and faster nutrient fluyen no solo en los componentes del rendimiento assimilation (Zheng and Van Labeke, 2018). The sino también en la calidad de los productos (Jirma- flower head is more exposed to sunlight and avoids nová et al., 2016; Coelho et al., 2016). Sin embar- the higher relative humidity present in the plant’s go, en esta investigación, la densidad de plantación low or intermediate parts, a factor that determines fue la misma en los tres arreglos, lo que sugiere spore germination and mycelium growth (Palmieri que posibles variaciones en la demanda nutricio- and Dardón 2012; Schumacher, 2017). In this nal (Valdez-Aguilar et al. 2015) por la distribución regard, although the plant’s height was not directly estratégica de los cultivares influyó en una mejor affected by the presence of B. cinerea, it could be altura de la planta de Chena en A1 y A2 con res- an advantage that limits the damage to the flower pecto a A3. Piesik et al. (2015) mencionan que la head. asociación de ciertos cultivares de crisantemo en invernadero es determinante para proteger a alguno Flower head diameter. The largest diameter of de éstos. La variable altura de planta también es de a flower head and with significant differences

Publicación anticipada en línea, 2019 229 Revista Mexicana de FITOPATOLOGÍA Mexican Journal of Phytopathology Fully Bilingual

Cuadro 2. Comparación de medias con diferencia mínima significativa (DMS) en altura de la planta cultivar Chena (Ch), en diferentes etapas de crecimiento y en tres arreglos espaciales (A) con Flamingo (F) y Moreliana (M). A1, Chena flanqueada por Flamingo (F-Ch-F); A2, Chena flanqueada por Moreliana (M-Ch-M) y A3, solo Chena (Ch-Ch-Ch). Table 2. Comparison of means with least significance difference (LSD) in Chena (Ch) cultivar plants at different growth stages and in three spatial arrangements (A) with Flamingo (F) and Moreliana (M). A1, Chena flanked by Flamingo (F-Ch-F); A2, Chena flanked by Moreliana (M-Ch-M) and A3, Chena alone (Ch-Ch-Ch).

Altura de planta (cm) en ddty Arreglo 16 23 30 37 44 51 57

A1 5.2 a 10.8 a 20.4 a 26.5 b 38.2 a 49.5 a 70.6 a A2 5.2 a 11.3 a 21.3 a 27.8 a 39.2 a 49.5 a 69.9 a A3 4.7 b 9.7 b 18. 0 b 24.4 c 34.9 b 46.3 b 64. 5 b DMS 0.3 0.7 0.3 1.1 1.7 1.5 0.9

Valores de columna con la misma letra no difieren estadísticamente (DMS de acuerdo a la prueba de Fisher, P≤0.05). ydías después del trasplante / In each column, values with the same letter are not statistically different (MSD =LSD, least significant difference according to Fisher’s test P≤0.05). ydays after transplanting.

mucha importancia, ya que en la cadena de comer- cialización un tallo más largo muestra margen para Cuadro 3. Análisis de diferencia mínima significativa hacer recortes en su base sin perder calidad (Flores- (DMS) del diámetro de capítulo floral de cultivar Chena (Ch), en diferentes etapas de cre- Ruvalcaba et al., 2005). De igual forma, una mayor cimiento y en tres arreglos espaciales (A) con altura de planta tiene ventajas competitivas como Flamingo (F) y Moreliana (M). A1, Chena flanqueada por Flamingo (F-Ch-F); A2, Che- son mayor captación de luz y asimilación de nutri- na flanqueada por Moreliana (M-Ch-M) y A3, mentos más rápida (Zheng y Van Labeke, 2018). solo Chena (Ch-Ch-Ch). Table 3. Analysis of least significant difference (LSD) of El capítulo floral está más expuesto a la luz del sol, the diameter of the Chena cultivar (Ch) flower escapa a mayor humedad relativa presente en estra- head at different growth stages and in three spatial arrangements (A) along with Flamingo (F) tos medio o bajo de la planta, factor que condiciona and Moreliana (M). A1, Chena flanked by -Fla la germinación de esporas y crecimiento del mice- mingo (F-Ch-F); A2, Chena flanked by Moreliana (M-Ch-M) and A3, Chena alone (Ch-Ch-Ch). lio (Palmieri y Dardón 2012; Schumacher, 2017). En este sentido, aunque la altura de la planta no se Arreglos espaciales Diámetro de capítulo floral (cm) afectó directamente por la presencia de B. cinerea, A1 12.5 b puede representar una ventaja para limitar el daño A2 13.2 a en el capítulo floral. A3 12 c DMS 0.37 Diámetro del capítulo floral. El diámetro del ca- Valores de columna con la misma letra no difieren estadística- mente (DMS de acuerdo a la prueba de Fisher; P≤0.05) / In pítulo floral más grande y con diferencias signi- each column, values with the same letter are not statistically ficativas (P≤0.05) se obtuvo en el cultivar Chena different (MSD =LSD, least significant difference, according del arreglo A2, seguido de los arreglos A1 y A3 to Fisher’s test P≤0.05). (Cuadro 3). El mayor diámetro del capítulo floral

Publicación en línea, mayo 2019 230 Revista Mexicana de FITOPATOLOGÍA Fully Bilingual Mexican Journal of Phytopathology en A2 y A1 representó una ventaja comercial, ya (P≤0.05) was produced by the Chena cultivar in que es una de las características más importantes arrangement A2, followed by arrangements A1 en la calidad de crisantemo (Flores-Ruvalcaba et and A3 (Table 3). The largest diameter of a flower al., 2005), lo que indicó que en el arreglo de mono- head in A2 and A1 represented a commercial cultivo con cultivar Chena (A3), no se encontró una advantage because it is one of the most important ventaja comercial del capítulo floral. characteristics of chrysanthemum quality (Flores- Ruvalcaba et al., 2005). This indicated that in the Vida de florero. La medición de vida de florero monocropped arrangement that included the Chena se detuvo a los 16 días cuando las plantas de cul- cultivar (A3), the flower head had no commercial tivar Chena en A3, con diferencias significativas advantage. (P≤0.05), mostraron 100 % de infección por B. cinerea (Cuadro 4). No obstante, se estima que, en Vase life. Measurement of vase life was esta especie, la vida de florero puede durar hasta 30 interrupted on day 16, when the Chena plants in días debido a que es una planta que produce poco A3, with significant differences (P≤0.05), were etileno y es considerada como una especie no cli- 100 % infected by B. cinerea (Table 4). However, matérica (Hidalgo et al., 2011). according to estimations, this species may have a vase life of up to 30 days due to its low production La presencia de B. cinerea en el cultivo de cri- of ethylene and because it is considered a non- santemo no fue evidente en el follaje durante el climateric species (Hidalgo et al., 2011).

Cuadro 4. Comparación de medias con diferencia mínima significativa (DMS) del porcentaje de plantas infecta- das en vida de florero de cultivar Chena (Ch), en tres arreglos (A) espaciales con Flamingo (F) y Moreliana (M). A1, Chena flanqueada por Flamingo (F-Ch-F); A2, Chena flanqueada por Moreliana (M-Ch-M) y A3, solo Chena (Ch-Ch-Ch). Table 4. Comparison of means with least significant difference (LSD) of the percentage of vase life of infected plants of the Chena cultivar (Ch) in three spatial arrangements (A) with Flamingo (F) and Moreliana (M). A1, Chena flanked by Flamingo (F-Ch-F); A2, Chena flanked by Moreliana (M-Ch-M) and A3, Chena alone (Ch-Ch-Ch).

Incidencia de plantas dañadas en ddcZ Arreglo 0 4 8 12 16

A1 0.0 b 0.0 b 7.5 b 12.5 b 15.0 b A2 0.0 b 0.0 b 0.0 b 0.0 b 0.0 c A3 22.5 a 22.5 a 50 a 90.0 a 100 a DMS 4.2 5.1 11.0 12.7 6.0

Valores de columna con la misma letra no difieren estadísticamente (DMS de acuerdo a la prueba de Fisher; P≤0.05), Zdías después del corte / In each column, values with the same letter are not statistically different (MSD=LSD, least significant difference, according to Fisher’s test P≤0.05), Zdays after cutting.

Publicación anticipada en línea, 2019 231 Revista Mexicana de FITOPATOLOGÍA Mexican Journal of Phytopathology Fully Bilingual desarrollo del cultivo, sin embargo, al momento del The presence of B. cinerea on the chrysanthemum corte, las plantas seleccionadas al azar en el arre- crop was not detected on the foliage during crop glo A3 (cultivo convencional) manifestaron cre- development, but when randomly selected plants cimiento del hongo (Cuadro 4), con 25 % de las from arrangement A3 (conventional crop) were plantas con síntomas visibles en el capítulo floral cut, we noted fungus growth (Table 4); 25 % of the incluyendo manchas marrón y deshidratación de plants had visible symptoms on the flower head, las lígulas. Al igual que en otras flores como rosa including brown spots and ligule dehydration. Just (Rosa x hybrida), la infección por B. cinerea no es as in other flowers, such as rose Rosa( x hybrid), visible en el momento del corte, pero está laten- B. cinerea infection is not visible when flowers te y se manifiesta en condiciones de humedad du- are cut, but it is latent and appears under moisture rante el almacenamiento y transporte (Elad, 1988). conditions during storage and transportation (Elad, Plantas de Chena, en A2, no mostraron infección 1988). Chena plants in A2 did not show infection por B. cinerea durante el período de vida de florero by B. cinerea during the vase life period we evaluado, lo que indica una ventaja comercial de evaluated, which indicates there is a commercial este arreglo para el cultivar Chena. Estos resultados advantage when using this arrangement for this muestran la importancia de controlar al hongo des- cultivar. These results show how important it is to de el desarrollo del cultivo. control this fungus when the crop starts to develop. Los resultados obtenidos tienen un impacto eco- The obtained results have an economic impact nómico, ya que en un arreglo convencional la pro- because a conventional arrangement to produce the ducción de cultivar Chena involucra la aplicación Chena cultivar involves the use of fungicides such de fungicidas, como Mancozeb, que debe aplicarse as Mancozeb, which must be applied four times a de cuatro veces por semana en período de lluvias week during the rainy season, at an estimated cost of con un costo estimado de $2 540.00 MN ha-1 (133 MX$2540.00 ha-1 (US$133). Using arrangements USD). Con los arreglos A1 y A2 se logró obtener A1 and A2, we were able to control B. cinerea with control de B. cinerea con una sola aplicación, con a single application at a cost of MX$645.00 ha-1 gasto de $645.00 MN ha-1 (34 USD), lo que repre- (34 USD), which represented savings of 75 %. On sentó un ahorro del 75 %. Por otra parte, aunque the other hand, although there is a price difference, existe diferencia de precio, 20 % más en Chena res- 20 % more in Chena compared with Moreliana and pecto de Moreliana y Flamingo y menor número de Flamingo, and a lower number of them per square estas por m2 en A1 y A2 respecto de A3, se llega a meter in A1 and A2 compared with A3, earnings compensar la ganancia ya que un tallo en Morelia- are compensated because one Moreliana stem na produce en promedio 5 flores. produces 5 flowers on average. El arreglo espacial propuesto permite que cul- The proposed spatial arrangement allows tivares que quedan en los laterales (Flamingo o (Flamingo or Moreliana) cultivars located on the Moreliana), donde comúnmente hay escurrimien- sides (where there is usually runoff of rain water to del agua de lluvia o agua que se condensa en or water that condenses during early morning horas tempranas, funcione como una barrera física, hours) may act as a physical barrier, which in turn lo que evita la presencia de humedad para que se prevents moisture that favors fungus development desarrolle el hongo en cultivar Chena, que es más on the Chena cultivar, which is more susceptible to susceptible al ataque de B. cinerea. Otros estudios B. cinerea infection. Other studies (García-Velasco

Publicación en línea, mayo 2019 232 Revista Mexicana de FITOPATOLOGÍA Fully Bilingual Mexican Journal of Phytopathology

(García-Velasco et al., 2003; Solano-Baez et al., et al., 2003; Solano-Baez et al., 2013) have shown 2013) muestran que existen cultivares de crisante- that there are chrysanthemum cultivars that are mo más resistentes al daño por hongos, por lo que more resistant to fungal damage, so it is important es importante entender el tipo de respuesta fisio- to understand the type of physiological response, lógica incluyendo la liberación de compuestos or- including the release of volatile organic compounds gánicos volátiles inhibidores de patógenos (Piesik that inhibit pathogens (Piesik et al., 2015), as well et al., 2015), así como identificar cultivares con as to identify cultivars with potential resistance to potencial de resistencia a patógenos que pudieran pathogens that could be used as physical barriers ser utilizados como barreras físicas en arreglos es- in spatial arrangements such as the one used in this paciales como el reportado en esta investigación o study or in improvement programs. para programas de fitomejoramiento.

CONCLUSIONS CONCLUSIONES B. cinerea incidence was significantly lower in La incidencia de B. cinerea disminuyó significa- plants close to the Chena cultivar during cutting tivamente en plantas cercanas al corte y en vida de and in terms of vase life, when it was flanked by florero del capítulo floral del cultivar Chena cuando Flamingo (A1) or Moreliana (A2). Similarly, the su cultivo estuvo flanqueado por Flamingo (A1) o commercial quality of the Chena cultivar’s floral Moreliana (A2). De la misma manera, la calidad stems was better in spatial arrangements A1 and A2 comercial de los tallos florales de cultivar Chena compared with those in A3, in which Chena was fue mejor en los arreglos espacial A1 y A2 respecto monocropped. a A3 que fue monocultivo de Chena. End of the English version

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