ISSN 0037-8518 Versión Impresa ISSN 2443-4968 Versión Electrónica Comité Científico

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César Lodeiros Juan Manuel Díaz Instituto Oceanográfico de Venezuela Corporación para Investigaciones Universidad de Oriente - UDO Biológicas - CIB Colombia Claudia Cressa Instituto de Biología Experimental Universidad Central de Venezuela - UCV Belkis Rivas Instituto de Salud Agrícola Integral -INSAI- Christopher J. Sharpe Sociobioregión Andina, Mérida PROVITA Donald Taphorn Marcelo Scelzo Biocentro. Universidad Nacional Departamento de Ciencias Marinas Experimental de los Llanos Ezequiel Zamora - Universidad Nacional UNELLEZ de Mar de Plata - Argentina Francois Gerlotto IRD Institut pour la Recherche Marisol Aguilera pour le Développement - Francia Departamento de Estudios Ambientales Universidad Simón Bolívar - USB Frank Muller-Karger College of Marine Science. Mauricio Valderrama University of South Florida - USA Fundación Humedales - Colombia Jon Paul Rodríguez Instituto Venezolano de Investigaciones Otto Huber Científicas - IVIC Centro Internacional de Ecología Tropical - CIET Juan José Neiff Centro de Ecología Aplicada Consejo Nacional de Investigaciones Teresa Avila-Pires Científicas y Técnicas - Argentina Museu Paraense Emilio Goeldi - Brasil

MEMORIA de la Fundación La Salle de Ciencias Naturales se encuentra indexada en Zoological Record (BIOSIS), Aquatic Sciences and Fisheries Abstracts (ASFA), Cambridge Scientific Abstracts (Environmental Sciences & Pollution Management y Biological Sciences), Latindex (Sistema Regional de Información en Línea para Revistas Científicas de América Latina, el Caribe, España y Portugal), Periódica (Índice de Revistas Latinoamericanas en Ciencias), Revencyt y GeoRef. La revista MEMORIA es una publicación tipo “A”. Pertenece al Registro de Publicaciones Científicas y Tecnológicas del FONACIT (Reg-1999700107). Está incluida en la Colección SciELO Venezuela (http:www2.scielo.org.ve).

Ejemplares anteriores impresos y canje Mireya Viloria. Dirección de Bibliotecas, Documentación y Archivo. Fundación La Salle de Ciencias Naturales. Apartado Postal 1930, Caracas 1050-A, Venezuela. Tel-Fax: (00-58) 212-7095834 5835. [email protected] Editor Fundador: † Hno. Ginés

Comité Editorial

Asmine Bastardo Ramón Varela Editora Adjunta de Ecología Acuática y Editor Adjunto de Ecología Marina, Limnología Oceanografía y Pesquerías Giuseppe Colonnello Oscar Lasso-Alcalá Editor Adjunto de Ecología Vegetal Editor Adjunto de Peces Fernando Rojas-Runjaic Ligia Blanco Editor Adjunto de Anfibios, Reptiles y Editora Adjunta de Invertebrados Arácnidos Carmen U. Ravelo Editora Adjunta de Acuicultura

Diseño de maqueta y portada: Diagramación y montaje: Patty Álvarez B. Cecilia Ianni

Nuestra Portada

Falsa coral arborícola (Rhinobothryum bovallii) La falsa coral arborícola (Rhinobothryum bovallii) es una de las serpientes más enigmáticas documentadas para Venezuela. Es una especie de gran tamaño (hasta 1,76 m), ovípara, opistoglifa, nocturna, de hábitos tanto arborícolas como terrestres, y se alimenta de pequeños vertebrados, especialmente lagartijas que captura mientras duermen. Habita en bosques húmedos y pluviales de tierras bajas y bosques premontanos y montanos, desde Honduras en Centroamérica hasta Ecuador en Sudamérica. A pesar de su amplia distribución y su coloración vistosa, es considerada una especie rara y difícil de hallar. Fue reportada para Venezuela en 1965 a partir de un ejemplar juvenil hallado en la sierra de Perijá. Desde entonces ningún ejemplar adicional había sido referido para el país. En este nuevo número de Memoria se documenta el redescubrimiento de esta serpiente para Venezuela, transcurridos 53 años de su primer registro. (Texto: Fernando J.M. Rojas-Runjaic; Foto: Marco Natera Mumaw).

Dirección: Fondo Editorial, Fundación La Salle de Ciencias Naturales, Av. Boyacá Edf. Fundación La Salle, PH. Apartado 1930, Caracas 1050 A, Venezuela. [email protected]. www.fundacionlasalle.org.ve Rif: J-00066762-4 Sumario / Summary

Artículos / Articles

Vegetación y banco de semillas del suelo adyacente a fosas petroleras (estado Anzoátegui, 5 Venezuela). Elisabeth Gordon-Colón, Edwin Escarate y Mónica Pérez. Vegetation and Soil Seeds Bank Adjacent to Oil Pits (Anzoátegui State, Venezuela)..

Inventario rápido de los anfibios y reptiles del bosque ombrófilo del cerro Las Antenas, en la 29 vertiente venezolana de la Sierra de Perijá. Fernando J. M. Rojas-Runjaic y Edwin E. Infante-Rivero. Rapid assessment of the amphibians and reptiles of the ombrophylous forest of Cerro Las Antenas, in the Venezuelan slope of Sierra de Perijá.

Ensayos / Essays

Limpieza de partes óseas con derméstidos para su conservación como muestras biológicas. 61 Javier Sánchez H.

Cleaning skeletal parts with dermestids to be kept as biological vouchers.

Notas / Notes

Redescubrimiento de las serpientes Rhinobothryum bovallii (Andersson, 1916) y Plesiodipsas 83 perijanensis (Alemán, 1953) en Venezuela. Fernando J. M. Rojas-Runjaic y Edwin E. Infante-Rivero..

Rediscovery of the snakes Rhinobothryum bovallii (Andersson, 1916) and Plesiodipsas perijanensis (Alemán, 1953) in Venezuela. 93 Anolis scypheus Cope, 1864 (Squamata, Dactyloidae) en Venezuela: confirmación de presencia y nuevos registros. Fernando J. M. Rojas-Runjaic, Daniel Quihua, Michelle Castellanos y Enrique La Marca.

Anolis scypheus Cope, 1864 (Squamata, Dactyloidae) in Venezuela: confirmation of the presence and new records.

Un caso de xantismo en Chelonoidis carbonaria (Spix, 1824) (Testudines: Testudinidae) en los Llanos 103 centrales de Venezuela. Julio C. Romero-Briceño.

A case of xanthism in Chelonoidis carbonaria (Spix, 1824) (Testudines: Testudinidae) in the Central Llanos of Venezuela. ISSN 0037–8518 Versión impresa Memoria de la Fundación La Salle de Ciencias Naturales 2018 76(184): 5–28 ISSN 2443–4968 Versión electrónica

Artículo Vegetación y banco de semillas del suelo adyacente a fosas petroleras (estado Anzoátegui, Venezuela)

Elisabeth Gordon-Colón, Edwin Escarate y Mónica Pérez

Resumen. La colonización y establecimiento de las especies depende de la dispersión de semillas, y/o del banco de semillas del suelo (BSS), aspecto importante en la rehabilitación y restauración de la vegetación. El objetivo de este trabajo fue determinar la composición y riqueza de la vegetación, y del banco de semillas del suelo en zonas adyacentes a fosas petroleras (San Tomé, estado Anzoátegui). El muestreo se realizó en junio de 2011 y 2013 en dos fosas abiertas hace 10 años (F10), y 30 años (F30). En tres transectos perpendiculares al borde de cada fosa se ubicaron 2–3 parcelas de 10 x 10 m, en la cuales se inventarió la vegetación, y se recolectaron con un barreno muestras al azar de los primeros 10 cm de suelo. El tamaño y composición del BSS se estimó mediante el método de emergencia de las plántulas. En la vegetación se identificaron 49 especies, con 38 y 34 especies en F10 y F30, y en el BSS en total se registraron 20 especies, con 10 y 18 especies en F10 y F30, respectivamente. En F10 la densidad total del BSS varió entre 202–1517 semillas/m2, media 816±587 semillas/m2, y en F30 varió entre 135–674 semillas/m2, media 392±196 semillas/m2. La baja densidad y riqueza de especies en el BSS, y su baja relación con la vegetación en pie (15 % similitud), indica la poca posibilidad de utilizarlo como donador o fuente de semillas para el proceso de restauración y/o rehabilitación de la vegetación en zonas afectadas por actividad petrolera. Palabras claves. Densidad de semillas; germinación; sabanas; hidrocarburos; alteraciones antrópicas.

Vegetation and Soil Seeds Bank Adjacent to Oil Pits (Anzoátegui State, Venezuela)

Abstract. The colonization and species establishment depends on the seed dispersal, and/or the soil seed bank (SSB), important aspect in the restoration and rehabilitation of the vegetation. In this work, the composition and richness of the vegetation, and size of the soil seed bank in areas adjacent to oil pits were determined (San Tomé, Anzoátegui State). In June 2011 and 2013, sampling was carried out in an open pit 10 years ago (F10) and the other 30 years ago (F30). In three transects perpendicular to the edge of each pit were located 2–3 plots of 10 x10 m, where the vegetation was inventoried, and with a borehole samples at random from the first 10 cm of the soil were collected. The size and composition of the SSB was estimated through the method of seedlings emergence. In the vegetation 49 species were identified, with 38 and 34 species in F10 and F30, respectively. In the SSB in total 20 species were registered, with 10 and 18 species in F10 and F30, respectively. In F10 the total density of SSB varied between 202–1517 seeds/m2, mean 816±587 seeds/m2. In F30 the total density of SSB ranged between 135–674 seeds/m2, mean 392±196 seeds/m2. The low density and species richness in the SSB, and its low relation with the standing vegetation (Similarity 15%), indicates the little possibility of using it as a donor or source of seeds for the process of rehabilitation/restoration of vegetation in areas affected by oil production activity. Key words. Seed density; germination; savanna; hydrocarbons; antropic disturbance. 6 Vegetación semillas suelo fosas petroleras

Introducción

Venezuela en el siglo XX pasó de ser una potencia agrícola a una petrolera, lo que ha traído como consecuencia impactos ambientales severos, cuya mitigación se ha convertido en un reto para los gobiernos, las comunidades, organizaciones nacionales e internacionales, y la ciencia (Merkl et al. 2004, Shirdam et al. 2008, Mohsenzadeh et al. 2009, Ikhajiagbe et al. 2014). Para la explotación petrolera se han construido fosas alrededor de los pozos donde depositar los desechos generados durante la cons- trucción, operación y mantenimiento. Estas fosas son focos de contaminación debido a filtraciones y desbordamientos de lixiviados petroleros, lo que puede traer consigo acumulación de elementos esenciales y no esenciales, cambios en los parámetros fisicoquímicos, componentes estructurales y morfología general del suelo, aumento en la concentración de metales pesados en el suelo, además del efecto tóxico a corto y mediano plazo sobre la biota (Ikhajiagbe et al. 2014). Las tierras degradadas se caracterizan por suelos erosionados, inestabilidad hídrica, producción primaria y biodiversidad disminuida (Parrota 1992). La mayoría de las restricciones contra el establecimiento y crecimiento de las plantas son atri- buidas al deterioro de las características estructurales, químicas, nutricionales, hídricas y microbiológicas de los suelos (Tripathi y Singh 2005). Contra estos impactos adversos es necesario implementar planes de rescate para estas zonas, que incluye remediación, rehabilitación, y restauración de la vegetación, que constituyen propuestas o estrategias de manejo para revertir las consecuencias negativas de la degradación ambiental. Ello requiere de una cuidadosa planificación e integración de operaciones de rehabilitación, basadas en el conocimiento de principios ecológicos y silviculturales (Bradshaw 1987, 1997). Los niveles de los impactos ecológicos ocasionados por las actividades petroleras determinarán los métodos a emplear en la remediación, restauración ó rehabilitación de la vegetación, a través de los cuales se aceleren los procesos sucesionales naturales, de modo que se puedan reducir las tasas de erosión, aumentar la fertilidad del suelo (incluyendo materia orgánica), productividad y complejidad biológica, e incrementar el control biótico sobre los flujos biogeoquímicos dentro del sistema recuperado (Parrotta 1992). La restauración consiste principalmente en dirigir el desarrollo del ecosistema hacia una meta, a menudo acelerando o saltando etapas sucesionales (Bossuyt y Hermy 2003, Bossuyt y Olivier 2008, García-Núñez y Azócar 2004). Los procesos de restauración dependen de la sucesión, que comienza por la fase de colonización de las especies locales como fuente para determinar la comunidad de plantas que potencialmente pueden estar presentes en el ecosistema meta, y que es función de distintos procesos que se suceden en el tiempo: la dispersión y la germinación de semillas, la fijación y establecimiento de las plántulas y su supervivencia (Zobel et al. 2000). Las especies colonizan lugares nuevos mediante la dispersión de semillas o a través de la germinación de semillas enterradas en los suelos o banco de semillas del suelo (BSS). Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 184 7

La capacidad de las especies de plantas de producir semillas que permanecen viables en el suelo (BSS), les permite separarse temporalmente de condiciones ambientales adversas para la germinación y el establecimiento de las plántulas, minimizando así los riesgos sobre la germinación mediante el aumento de viabilidad de las semillas, y al mismo tiempo conservar a largo plazo la variabilidad genética (Simpson et al. 1989, Williams et al. 2005, Bossuyt y Olivier 2008). A nivel de la comunidad, el BSS co-determina la trayectoria de la sucesión secundaria después de perturbaciones bien sea a escala grande o pequeña (Pakeman y Small 2005, Savadogo et al. 2017). El BSS se repone mediante la lluvia de semillas producida por la vegetación y por aquellas provenientes de la dispersión de otras zonas (Thompson y Grime 1979, Simpson et al. 1989), de modo que la germinación desde el BSS conduce al reclutamiento de plántulas de la vegetación en pie (Simpson et al. 1989, Bossuyt y Olivier 2008). Además, en el BSS pueden estar presentes las semillas de vegetación pasada, esto es de aquellas especies que desaparecieron de la vegetación. En este sentido, los BSS son dinámicos, con fluctuaciones estacionales y anuales en compo- sición y abundancia resultantes de variaciones en la producción de semillas, caída de semillas, mortalidad de semillas, liberación la latencia y germinación de semillas (Thompson y Grime 1979, Williams 2005, Savadogo et al. 2017). La naturaleza dinámica del BSS le confiere la posibilidad en ser una fuente de semillas y así constituirse en una herramienta fundamental para la restauración de las comunidades vegetales (van der Valk y Pederson 1989), de allí que es necesario determinar la composición de especies potenciales antes de ejecutar cualquier proyecto de rehabilitación / restauración (Bossuyt y Hermy 2003, Gordon et al. 2011, Savadogo et al. 2017). La posibilidad de uso del BSS para conservar y restaurar la biodiversidad se debe a que contiene una variedad de especies e individuos genéticamente diversos de la vegetación actual o en pie, y de la pasada (Simpson et al. 1989, Levin 1990, van der Valk et al. 1992, Gordon 2000, Valenta et al. 2015), la cual es posible recuperar dependiendo de las características de las semillas y de las condiciones ambientales locales (Savadogo et al. 2017). La relación entre el BSS y la vegetación pueden proporcionar información sobre la capacidad de resiliencia de una comunidad ante una perturbación y el potencial de restablecimiento de la diversidad de la comunidad, lo que puede contribuir a mejorar el manejo, conservación y restauración de los ecosistemas (Hopfensperger 2007). En zonas impactadas por contaminación por petróleo es necesario el registro del BSS para evaluar su uso potencial en la remediación, restauración o rehabilitación de la vegetación (Mohsenzadeh et al. 2009; Ikhajiagbe et al. 2014). El objetivo del presente trabajo fue determinar la riqueza y composición de la vegetación, y el tamaño y composición del banco de semillas del suelo (BSS), a los fines de compararlo con la vegetación para evaluar su potencial de usarlo para rehabilitar / restaurar la vegetación en las zonas adyacentes a dos fosas petroleras en San Tomé, Edo. Anzoátegui. 8 Vegetación semillas suelo fosas petroleras

Materiales y métodos Ubicación del área de estudio El área de estudio se encuentra en San Tomé, cerca de El Tigre, municipio Simón Rodríguez, en la Altiplanicie de los Llanos orientales al sur del estado Anzoátegui, específicamente en la Mesa de Guanipa. El clima dominante es cálido, con una temperatura media anual de 27 °C, que varía entre 20 °C y 36 °C, con un régimen pluviométrico bi-estacional, que se caracteriza por la alternancia de una pronunciada estación seca de cuatro a cinco meses entre noviembre y marzo o abril, con un período húmedo menos prolongado de tres a cuatro meses (Duno de Stefano et al., 2007). Los suelos son altamente meteorizados, ácidos, constituidos por capas superficiales muy arenosas dominadas por cuarzo; con variables aumentos de arcillas (predominando las caolinitas) con la profundidad; con bajas saturaciones en bases intercambiables y de materia orgánica, que los convierte en suelos de muy baja fertilidad y con poca retención de humedad (COPLANARH 1974, Schargel 2007, 2015). Categorizados además como oligotróficos (Schargel y Aymard citado por Huber 2007). La vegetación dominante es de sabanas arboladas hasta inarboladas, ubicadas dentro de la zona de vida Bosque Seco Tropical (sensu: Ewel y Madriz 1968), están dominadas por una matriz herbácea de Trachypogon spicatus (L.f.) Kuntze, y Curatella americana L. (“Chaparro”), Bowdichia virgilioides Kunth (“Alcornoque”) y Byrsonima crassifolia (L.) Kunth (“Manteco”) como los elementos arbóreos más abundantes (Huber 2007). El muestreo se realizó en las fosas petroleras: F10 y F30, que están separadas entre si aproximadamente por 0,55 km. La primera asociada al pozo DEFO-2-F1, que contiene un crudo mediano-liviano, abierta hace 10 años y activa, ubicada geográ- ficamente: 8°56’04”N; 63°54’19”O, y dimensiones físicas: largo de 85 m y ancho de 75 m para un perímetro de 320 m y área de 6.375 m2, volumen total de la fosa = 6.375 m3; volumen de crudo = 3.187,5 m3; volumen de agua = 3.187,5 m3; volumen de sedimentos = 25.500 m3; volumen de suelo contaminado = 7.650 m3. La otra F30 asociada al pozo LG-276-F1, abierta hace 30 años, se encuentra inactiva, aparentemente en proceso “meteorización”; el tipo de crudo que contiene es mediano-liviano, su ubicación geográfica: 8°55’07”N; 63°48’11”O, y características físicas: largo de 70 m y ancho de 43 m, perímetro de 226 m, y área de 3.010 m2, volumen total de la fosa = 1.806 m3; volumen de crudo = 903 m3; volumen de agua = 903 m3; volumen de sedimentos = 12.040 m3; volumen de suelo contaminado = 3.612 m3. Trabajo de campo El muestreo se realizó en la estación lluviosa, en el lapso del 3 – 5 de junio de 2011 y entre el 25 – 28 de junio de 2013. Perpendicular al borde de cada fosa, se colocaron tres transectos de 35 m y tomándolos como eje se colocaron parcelas de 10 m x 10 m, separadas entre si por 2 m, donde las parcelas nombradas como P1 estuvieron situadas al borde de cada fosa. En las fosas F10 y F30 se ubicaron seis y ocho parcelas, respectivamente. Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 184 9

del Instituto de Zoología y Ecología Tropical (Facultad de Ciencias, UCV), el cual está cubierto por malla plástica para prevenir la entrada de semillas de otras zonas que pudieran contaminar el experimento. Las muestras se mantuvieron con riego en días alternos hasta la germinación y crecimiento de las plántulas, las cuales después fueron colocadas en envases plásticos, para que una vez crecidas se hiciera posible su identificación. Análisis de Datos La lista general de especies fue organizada de acuerdo al grupo taxonómico: Dicotiledóneas (DICOTS) y Monocotiledóneas (MONOCOTS), forma de crecimiento (FC), hábitat, fosas y año de muestreo. La forma de crecimiento se asignó según la terminología propuesta por Whittaker (1975). El hábitat y la FC se estableció a partir de la información reportada por Díaz y Delascio-Chitty (2007), Duno de Stefano et al. (2007), Hokche et al. (2008), Rondón (2009), Gordon y Pardo (2012), Aymard (2017) y en páginas web: https://en.wikipedia.org/, http://tropical.theferns.info/, http://www.bio- diversidadvirtual.org/, http://www.tropicalforages.info, www.conabio.gob.mx/malezas demexico. La riqueza total de especies, y la de los grupos taxonómicos y ecológicos (formas de crecimiento) se definió como el número de especies presentes en cada fosa o grupo. Con la lista de especies por fosa obtenida durante los dos lapsos de muestreo, se realizó un análisis de agrupamiento mediante el método Pares no pesados - Promedio del grupo, en el cual los grupos son conformados con base a la distancia promedio entre todos los miembros que puedan formarse entre dos grupos a fusionar (Hammer 1999- 2015a), también denominado método de la vinculación promedio (Perea 2008). En este análisis se empleó el Índice de Similitud de Sørensen: S=2w/(a+b), donde a y b es el número de especies en cada comunidad y w es el número de especies comunes entre ambas comunidades. El paquete estadístico PAST Ver. 3.10 (Hammer 1999–2015b) fue el empleado para el Análisis de Agrupamiento y para el cálculo del Índice de Similitud. Dado que los datos de densidad de semillas y riqueza del banco de semillas no se ajustaron a una distribución normal se aplicó la prueba no paramétrica de Kruskal- Wallis utilizando el paquete estadístico Statistica ver 8 (StatSoft 2008).

Resultados y discusión Vegetación: riqueza y composición por fosa y tiempo de muestreo

La Tabla 1 contiene la lista general de las especies de plantas, para un total de 49 especies de plantas identificadas, repartidas en 18 familias (2,72 especies/familia) y 41 géneros (1,20 especies/género). Las Poaceae (igual número de especies y géneros: seis) y Cyperaceae (seis especies y cuatro géneros), fueron las únicas familias Monocotiledóneas. Entre las Dicotiledóneas se encontraron 37 especies (31 géneros y Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 184 9

En cada parcela, al igual que alrededor de cada una de ellas se hizo un inventario de la vegetación y descripción para determinar la composición y riqueza, colectándose especímenes botánicos para su posterior identificación taxonómica. Simultáneamente se procedió a la recolección al azar 10 muestras de suelo por parcela en los primeros 10 cm de suelo, mediante el uso de un barreno (Ө = 7cm) para la estimación del tamaño y composición del banco de semillas del suelo (BSS). El número total de muestras de suelo fue de 60 y 80 en la fosa F10, y F30, respectivamente. Si bien este número de muestras colectadas, puede ser pequeño y en consecuencia producir imprecisiones en la estimación de la densidad de semillas en el suelo (Thompson 1986, Bigwood y Inouye 1988), fue el empleado por restricciones de espacio en el laboratorio. Trabajo de laboratorio En los dos lapsos de muestreo (junio 2011 y 2013) se recolectaron en total 300 especímenes botánicos de la vegetación de la zona, los cuales fueron procesados en la forma tradicional de secado de muestras botánicas, para su posterior identificación. Para este fin se usaron caracteres morfológicos, claves especializadas y colecciones de referencia, incluida la colección neotropical del Field Museum (disponible en línea en http://fm1.fieldmuseum.org/vrrc/) y la colección del Herbario V. M. Ovalles (MYF) de la Facultad de Farmacia de la UCV. Las labores antes mencionadas, exceptuando la revisión en el Herbario V. M. Ovalles, se llevó a cabo en el Laboratorio de Ecología de Plantas Acuáticas Vasculares, donde se depositaron los especímenes botánicos. Los nombres científicos de las especies de plantas se validaron utilizando la bibliografía disponible para tal fin (Duno de Stefano et al. 2007; Hokche et al. 2008), así como la consulta en páginas web, entre otras: http://fm1.fieldmuseum.org/vrrc, https://en. wikipedia.org/, y la base de datos Trópicos del Missouri Botanical Garden: http:// www.tropicos.org/. Experimentos de germinación. Estimación del tamaño y composición del banco de semillas: Una vez en el laboratorio las muestras de suelo se dejaron secar al aire por dos semanas, para ello fueron dispersadas en bandejas de plástico; después de secas, se pasaron por un tamiz de 2 mm para eliminar restos vegetales (hojarasca, raíces) y minerales (piedras, fragmentos de rocas) y se mezclaron lo más posible para homo- geneizarlas. Posteriormente se colocaron en envases plásticos de 20x10x10 cm, que contenía una capa de arena de río lavada y previamente tamizada. También se colocaron tres testigos como control. El tamaño y composición del banco se semillas se estimó mediante el método de emergencia de plántulas, que permite enumerar las semillas no latentes o ecológi- camente activas (Bigwood e Inouye 1988, Ball y Miller 1989, Gordon 2000, Forcella et al. 2004). Si bien es más fácil identificar plántulas que semillas, este método requiere un tiempo mínimo de experimentación de tres meses, además de espacios suficientes en el laboratorio, con lo cual se corre el riesgo de subestimar el BSS. En este caso los experimentos de germinación se realizaron durante 6 meses, en el umbráculo (vivero) Tabla 1 Presencia de especies de la vegetación en fosas petroleras en San Tomé, estado Anzoátegui (F10 y F30), respecto al año de muestreo (2011 ó 2013), organizadas de acuerdo a: Los grupos taxonómicos 12 Dicotiledóneas (DICOTS) y Monocotiledóneas (MONOCOTS). A su forma de crecimiento (FC): trepadoras leñosas (TL, lianas) o herbáceas (TH); árbol (A); arbusto (Ar); hierba (H), hierba perenne (Hp), hierba anual (Ha), hierba bianual (Hb); Sufrútice (S). Por su tipo de hábitat: sabanas (Sab), sabanas secas (SabS), sabanas húmedas (SabH), sabanas arenosas (SabA); bosques deciduos o Vegetación semillas suelo fosas petroleras caducifolios (BD); matorrales, arbustales (M); morichales (MO); bosque ribereño (BR); áreas inundables (AI), márgenes de ríos, bancos de ríos y de arroyos, áreas inundables de lagos, lagunas y sus alrededores, saladillales; humedales herbáceos (HH), pantanos herbáceos, sabanas inundables (esteros, bajíos, bancos); pastizales (P); zonas agrícolas o tierras de cultivo (ZC); sitios infértiles (SI), suelos arenosos, ambientes infértiles y ácidos, o degradados, o rocosos o pedregosos (grietas o barrancos, caminos empedrados) o serpentinos; sitios perturbados (SP), sitios intervenidos, lugares abiertos en bosques, vegetación secundaria, orillas de caminos o de carreteras, terrenos baldíos, paredes húmedas, lugares de disposición de desechos. Fr: frecuencia (número de veces en que aparece una especie).

2011 2013 2011 2013 DICOTS/ Familia/ Especie FC Hábitat F10 F10 F30 F30 Fr Asclepiadaceae **Calotropis procera (Aiton) W.T. Aiton Ar Sab, SP x x 2 Metastelma parviflorum (Sw.) R. Br. ex Schult. T(Liana) BD, AI, SP x x 2 Asteraceae **Tilesia baccata (L.) Pruski var. baccata Hp, S, a veces T (liana) AI, SP, Sab, MO x 1 Boraginaceae Cordia dentata Poir. Á o Ar. BD x x x 3 ** Varronia curassavica Jacq. Ar. SP, ZC x x x x 4 Cactaceae Pereskia guamacho F.A.C. Weber A Sab, B muy Seco, SI, M-xerófilo x x 2 Convolvulaceae **Evolvulus villosissimus Ooststr. Hp postrada SP, Sab, BD. x x x 3 Dilleniaceae Davilla kunthii A. St.-Hill. T (Liana) o Ar. trepador Márgenes de BR, Sab, SP x x x x 4 **Curatella americana L. A Sab, ecotono Sab-BR x x x 3 Euphorbiaceae Croton conduplicatus Kunth Ar. MO secundarios, SP Sab x x x 3 Euphorbia thymifolia L. Ha, Postrada Sab, SP x x 2 Fabaceae Aeschynomene histrix Poir. var. histrix S, Hp postrada, a veces erecta. SP, márgenes de Sab, MO y BD x 1 Aeschynomene paniculata Vogel S o Ha, Hp Sab, SP x 1 Bowdichia virgilioides Kunth A Sab, ecotono Sab - MO x x x x 4 Chamaecrista hispidula (Vahl) H.S. Irwin & Barneby S Sab, SI x x x 3 Dalea carthagenensis (Jacq.) J.F. Macbr. var. carthagenensis Hp o S SabH x x x 3 Stylosanthes scabra Vogel Hp erecta a suberecta, o Ar. Sab; SI. x x 2 Stylosanthes viscosa (L.) Sw. Hp, erecta o postrada Sab, MO x 1 Tephrosia purpurea (L.) Pers. Hp, o Ar BR, AI, SI, SP P abiertos x 1 Lamiaceae ** Mesosphaerum suaveolens (L.) Kuntze Ha, o Hp Sab, SP, MO x x x x 4 Malphighiaceae Byrsonima crassifolia (L.) Kunth. A Sab, ecotono Sab – BR x x x 3 Byrsonima coccolobifolia Kunth. A Sab, BR, MO x x 2 Malvaceae **Pavonia cancellata (L.) Cav. Hp postrada ascendente SI, Sab, BD, MO, SP x x x x 4 Pavonia sp. S o Ar. SI, SabS, SabH x x 2 Sida ciliaris L. Hp erecta o postrada, S SP, P, Sab, MO x x x 3 **Waltheria indica L. S, o Hp Sab, BD, MO, SI, SP, AI x x x 3 Tabla 1 (Continuación).

DICOTS/ Familia/Especie FC Hábitat 2011 2013 2011 2013 Fr F10 F10 F30 F30

Rubiaceae Hexasepalum apiculatum (Willd.) Delprete & J.H. Kirkbr. Hp Sab, SI, SP x x 2 Hexasepalum teres (Walter) J.H. Kirkbr. Ha erecta o postrada Sab, SP, SI, MO, ZC x x x 3 ** Spermacoce mauritiana Gideon Ha o Sa M, SP, Sab, AI x x Guettarda divaricata (Humb. & Bonpl. ex Schult.) Standl. A o Ar Sab, BD, BR x x x 3 Spermacoce verticillata L. S o Hp. SP, P, ZC, M-xerófilos, AI x x 2 Salicaceae Casearia sylvestris Sw. A o Ar Sab, BD, MO, BR x x x x 4 Solanaceae Solanum agrarium Sendtn. Ar, o S, erecta o semirastrera, M, AI, SP, con guijones P, SI, ZC x x 2 Turneraceae Piriqueta cistoides (L.) Meyer ex. Steud. Hp erecta Sab, SP, AI x 1 Turnera guianensis Aubl. Hp o S Sab, MO, BR x 1 Verbenaceae Lantana camara L. Ar Sab, SP, ZC x x 2 Tamonea spicata Aubl. Hp o S Sab, SP, MO x x 2

MONOCOTS/ Familia/Género FC Hábitat 2011 2013 2011 2013 Fr F10 F10 F30 F30

Cyperaceae Abildgaardia ovata (Burm.f.) Kral Hp SP, AI, Sab, SI x x 2

Cyperus blepharoleptos Steud. Hp estolonífera AI, MO, HH, x x 2 Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. **Cyperus ligularis L. Hp SP, AI, MO x x 2 Cyperus strigosus L. Hp AI, SP, ZC, x 1 **Fimbristylis cymosa R. Br. Hp AI, Sab x x 2 Rhynchospora nervosa (Vahl) Boeckeler Hp Cespitosa Rizomatosa SP, Sab, BR, HH x 1 Poaceae Andropogon selloanus (Hack.) Hack. Hp SabS, HH, Sab de banco, P, SI x x 2 **Aristida setifolia Kunth Hp SP, SI, SabS x x x 3 Axonopus compressus (Sw.) P. Beauv. Hp x1 Melinis repens (Willd.) Zizka Ha o Hp Sab, SP, SI, AI x 1 184 ** Pappophorum philippianum Parodi Hp cespitosa Sab, SI, SP, x x x 3 **Trachypogon spicatus (L.f.) Kuntze Hp cespitosa SabS x x x x 4 13 ** Especies compartidas con el trabajo de Hernández et al. (2017). 14 Vegetación semillas suelo fosas petroleras

El hecho que la riqueza total y promedio comparativamente fuese mayor en F10, resultó contradictorio, pues se esperaba que en la F30 al estar inactiva, con menor actividad petrolera, y como producto del proceso sucesional hubiese mayor número de especies. En la fosa F10 el ambiente es más perturbado y abierto (más incidencia de luz), con mayor superficie o área y consecuentemente disponibilidad de microhábitats (heterogeneidad ambiental) lo que permite el arribo, establecimiento y crecimiento de las especies principalmente herbáceas. Sin embargo, en F30 hay mayor porcentaje de especies arbóreas y arbustivas, que constituyen indicios del avance sucesional en la comunidad vegetal; a su vez la presencia de un mayor componente leñoso, limita la entrada de luz e impide la germinación de las especies, sobre todo a las de tamaño pequeño, que son altamente sensibles a la luz y que caracterizan a la plantas herbáceas. Previamente se mencionó que una gran mayoría de las especies pueden considerarse especies invasoras adaptadas a diversas condiciones ambientales, básicamente a lugares abiertos, lo que explica la mayor riqueza de especies en la F10 (Tabla 2). El análisis de agrupamiento realizado con base a la presencia de las especies en las fosas y año de muestreo (Figura 1), denota que la semejanza para una misma fosa fue alta (>70 %), lo que indica poco recambio en la composición de especies entre períodos de muestreo, mientras que entre fosas la semejanza varía entre 39 y 59 % (promedio de 49 %), y depende del año de muestreo (Tabla 4). La disimilitud en la composición de especies y las diferencias en la riqueza también se puede atribuir al origen del material vegetal, que como se explicó anteriormente provienen en buena parte de una amplia variedad de ambientes (Tabla 2). Hernández et al. (2017), igualmente reportaron una alta disimilitud en la composición de especies entre las fosas, y lo atribuyeron a varia- dos factores como son la antigüedad de la fosa, tiempo y frecuencia en la cual se han conformado los depósitos de los residuos petroleros, características de los desechos depositados e intensidad y homogeneidad de la contaminación alrededor de la fosa. No obstante, estos autores, no encontraron mayores diferencias en suelos contaminados y no contaminados adyacentes a las fosas, en cuanto a concentraciones de P, N total, Ca, Mg, Na y Al intercambiable, pH (5,2–5,6) y textura del suelo (franco arenosa), así como tampoco en las concentraciones de hidrocarburos (%), pero para una misma fosa hallaron diferencias significativas en las concentraciones de hidrocarburos en suelos contaminados y no contaminados, lo que promueve heterogeneidad en las condiciones ambientales, generando micro-hábitats susceptibles de ser colonizados por especies tolerantes o no a mayores o menores concentraciones de hidrocarburos. Del total de especies, siete están presentes en ambas fosas y en los dos períodos de muestreo, entre los árboles típicos de las sabanas de los Llanos orientales tenemos: Bowdichia virgilioides Kunth, Casearia sylvestris Sw.; entre los arbustos Cordia curassavica (Jacq.) Roem. & Schult; en las trepadoras Davilla kunthii A. St.-Hill.; de las hierbas perennes Pavonia cancellata (L.) Cav. y Trachypogon spicatus, y de las anuales Mesosphaerum suaveolens (L.) Kuntze (Tabla 1). Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 184 15

Tabla 2. Riqueza de especies (spp.) de la vegetación en fosas petroleras en San Tomé, estado Anzoátegui, de acuerdo a la forma de crecimiento (FC) y al tipo de hábitat (descrito en la Tabla 1). E: Ecotono.

FC Total General Sab SP SI ZC P BD M AI MO BR HH E-Sab-BR E-Sab-MO Árboles 8 7 1 4 1 2 3 2 1 Arbustos 5 3 5 1 3 1 1 1 1 Hierbas anuales 5 5 5 2 1 1 2 2 1 Hierbas perennes 23 19 14 8 1 3 2 8 8 3 4 Sufrútices 6 5 4 3 1 1 2 1 2 2 Trepadoras 2 1 2 1 1 1 1 Total 49 40 30 15 6 5 9 4 14 15 7 5 3 1

Figura 1. Agrupamiento de la similitud de dos fosas petroleras F10 y F30 con base en la composición de especies de la vegetación y año de muestreo, ubicadas en San Tomé, estado Anzoátegui.

De las 49 especies, 14 aparecen tres veces, de ellas cuatro están presentes principalmente en la Fosa 10 en los dos períodos de muestreo, entre ellas Aristida setifolia Kunth, Byrsonima crassifolia (L.) Kunth, Curatella americana L.y Sida ciliaris L.; mientras que las otras 10 se registraron mayormente en la F30 en los dos lapsos de muestreo, por ejemplo Chamaecrista hispidula (Vahl) H.S. Irwin & Barneby, Waltheria indica L., Cordia dentata Poir., y Croton conduplicatus Kunth. De las especies que aparecen dos veces, 12 están presentes principalmente en F10 en ambos períodos de muestreo, y pueden considerarse como exclusivas de esa fosa, entre ellas 16 Vegetación semillas suelo fosas petroleras

Spermacoce verticillata L., Passiflora foetida L., y Cyperus blepharoleptos Steud. (sin. Oxycarium cubense), especie típica de humedales. En tanto que en F30 sólo ocho se registraron en ambos lapsos de muestreo, por ejemplo Abildgaardia ovata (Burm.f.) Kral., Lantana camara L. y Calotropis procera (Aiton) W.T. Aiton (Tabla 1). A pesar de las condiciones ambientales rigurosas en el ambiente adyacente a las fosas, con suelos de textura franco arenosa, pobres en nutrientes, pH ácidos, con áreas contaminadas por hidrocarburos) (Hernández et al. 2017), se halló una relativa alta biodiversidad con especies potencialmente bio-indicadoras y fito-remediadoras que podrían utilizarse en procesos de remediación, rehabilitación o restauración de la vegetación en áreas degradadas, como por ejemplo Aristida setifolia Kunth (Martins et al. 1999, Rohden 2014), Aeschynomene histrix Poir. (Merkl et al. 2004, Infante et al. 2012) y Tridax procumbens L. (Merkl et al. 2004, Govarthanan et al. 2016).

Tabla 3. Riqueza de especies (spp.) de la vegetación en fosas petroleras en San Tomé, estado Anzoátegui respecto a la forma de crecimiento, fosas (F10 y F30) y año de muestreo.

2011 2013 2011 2013 FC Total general Total Total F10 F10 F10 F30 F30 F30 Árboles 8 7 7 5 7 5 7 Arbustos 5 2 1 2 5 5 5 Hierbas anuales 5 5 5 4 2 2 2 Hierbas perennes 23 16 14 10 17 9 14 Sufrútices 6 6 5 4 2 1 2 Trepadoras 2 2 2 2 1 1 1 Total spp. 49 38 34 27 34 23 31

Tabla 4. Índice de similitud de Sørensen entre las fosas respecto al año de muestreo. Fosas F10-2011 F10-2013 F30-2011 F30-2013 F10-2011 1 0,73 0,39 0,59 F10-2013 1 0,40 0,59 F30-2011 1 0,74 F30-2013 1

Composición del banco de semillas del suelo (BSS). A pesar que el lapso de experimentación fue de seis meses, tiempo superior a los tres meses que recomienda la bibliografía, en general la germinación fue escasa, dando como resultado que no se obtuvieran datos de especies y densidad de semillas por ejemplo de la parcela 1 (P1) transecto 1 de la Fosa 10 en el muestreo de 2011. Similar- mente, en las muestras del año 2013 prácticamente no hubo plántulas, de allí que sólo se presentan los resultados de 2011. En cuanto a las especies presentes en el BSS, en algunos casos no fue posible su identificación, ya que al momento de concluir el experimento aun no habían florecido, aspecto esencial para la identificación de especies. Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 184 17

La Tabla 5 muestra la presencia y el número total de especies en el BSS, que fue de 20, de las cuales 15 se identificaron hasta especie, cuatro hasta familia y una a nivel de género (Poaceae); una gran mayoría de las 15 especies identificadas proviene de sitios perturbados o de ambientes infértiles (Tabla 5). Las 20 especies están repartidas en dos Monocotiledóneas de la familia Poaceae, y en 18 Dicotiledóneas. Las 18 especies de Dicotitelóneas se distribuyen en 10 familias (1,8 especies/familia), con las Rubiaceae con la mayor riqueza (cinco especies). En 14 especies identificadas fue posible bibliográficamente encontrar su forma de crecimiento, de ellas dos fueron arbóreas, un arbusto, y 11 herbáceas (H): nueve anuales (HA), y dos perennes (HP). La riqueza total fue de 10 y 18 especies en F10 y F30, respectivamente. La mayoría de las HA se hallaron en F30 (Tabla 5). Comparando la composición de especies del BSS entre fosas considerando todas las parcelas, la semejanza según el Índice de Similitud de Sørensen fue del 42 %, debido a que ocho especies fueron comunes a ambas fosas, y que casi todas las especies de F10 están presentes en la F30. En las comunes identificadas tenemos, en las hierbas anuales: Amaranthus dubius Mart. ex Thell., Heliotropium indicum L., Oldenlandia cf. corymbosa L., Mesosphaeron suaveolens y Pilea microphylla (L.) Liebm.; en las hierbas perennes Spermacoce verticillata L.; las otras comunes fueron dos Poaceae (Poaceae sp.1 y Eragrostis sp.) y una Rubiaceae sp2. La única especies arbórea en F10 fue Curatella americana L. y en F30 Copaifera officinalis (Jacq.) L. (Tabla 5). Al cotejar la composición de especies del BSS entre las fosas y sólo las parcelas P1 y P2, la semejanza fue del 38 %, con solo cuatro especies comunes entre F10 y F30: Eragrostis sp., M. suaveolens, Poaceae sp.1, y P. microphylla. Sin embargo, la semejanza del BSS entre P1 y P2 de cada fosa fue 75 % en F10, y 40 % en F30. La escasez de especies arbóreas y arbustivas en el BSS es consistente con lo propuesto por Higgins et al. (2000), Williams et al. (2005) y Savadogo et al. (2017) en sabanas tropicales, en que éstas producen bancos de semillas de corta duración o de corto tiempo de permanencia en el BSS, y el reclutamiento de plántulas sólo puede darse cuando condiciones ambientales apropiadas coinciden con la caída de la semillas, de allí que hay limitadas posibilidades de restablecimiento de la vegetación leñosa en las sabanas, cuyas semillas posiblemente quedan atrapadas en la hojarasca y no en el BSS (Savadogo et al. 2017). A su vez, los resultados concuerdan con Savadogo et al. (2017) en el sentido de que en ambientes estacionales, el BSS está dominado por plantas herbáceas (invasoras, gramíneas), que producen numerosas semillas pequeñas y persistentes en el BSS, especies que pueden beneficiarse de la reducción de la competencia con la vegetación perenne en las sabanas después de una perturbación. Cotejando la composición general de especies en la vegetación en pie y en el banco de semillas del suelo para un mismo período de muestreo (junio 2011), la vegetación potencial fue de 60 especies, con M. suaveolens, H. teres, S. verticillata, W. indica y C. americana, comunes entre la vegetación y el BSS (véase Tablas 1 y 5), y el Índice de 18 Vegetación semillas suelo fosas petroleras

Similitud de Sorensen de 15 %. La relación entre la vegetación y el BSS para una misma fosa, resultó que de 40 especies potenciales en la fosa F10 la semejanza fue 14 %; y en F30 con 38 especies potenciales la similitud entre la vegetación y el BSS fue de 15%, Al contrastar, la composición de especies de la vegetación con la del BSS para una misma fosa pero entre las parcelas (P1 y P2), resultó que tanto en F10 como en F30 la semejanza tiende a aumentar hacia P2 (Figura 2), esto es, a medida que nos alejamos de la fosa se presume que disminuye el efecto perturbador de la misma sobre la vegeta- ción potencial. Savadogo et al. (2017) reportó que el número de plántulas reclutadas desde el BSS disminuyó significativamente con la severidad de la perturbación. La poca relación entre la composición de la vegetación y el BSS sugiere que éste último no representa a la vegetación en pie, concordando con varios autores (Roberts 1981, 1986, Rice 1989, Bossuyt y Hermy 2001, Decaëns et al. 2003, Gordon et al. 2011), lo cual en principio se debe a cambios en los filtros abióticos, historia del sitio y variación interespecífica en la producción de semillas. Rice (1989), señaló que la notable disimilitud entre el BSS y la vegetación en comunidades herbáceas puede deberse a las diferencias entre las especies en cuanto a su presencia y persistencia en el banco de semillas, a imprecisiones en la estimación del banco de semillas, que incluye número de muestras, a la densidad y patrones de distribución de las especies dentro de la vegetación, y a la estación de recolección de las muestras, la cual puede no coincidir con la producción y dispersión de semillas. Hopfensperger (2007), señaló que la similitud entre el BSS y la vegetación puede ser alta o baja dependiendo de las limitaciones en la dispersión y de los requerimientos de germinación de las semillas. En las comunidades herbáceas es más probable que las plantas anuales produzcan mayor número de semillas que las perennes, la cuales casi siempre desarrollan un BSS abundante y persistente, a pesar de la poca contribución a la vegetación en pie (Rice 1989). Un ejemplo de ello es M. suaveolens, una especie presente en la vegetación y el BSS, aunque no dominante, es típica en las sabanas de los Llanos Centrales y Orien- tales de Venezuela, considerada como una maleza anual agresiva (Wulff y Medina 1971), que produce copiosa cantidad de semillas potencialmente dispersadas por el agua, adheridas a los animales (epizoocoria), a los humanos y a la maquinaria agrícola (Vibrans 2011, http://tropical.theferns.info/). Esta especie puede florecer y producir abundantes semillas casi todo el año, las cuales requieren luz, temperaturas por encima de 20 y por debajo de 45 °C para germinar (Wulff y Medina 1971). Rice (1989), encontró en una variedad de comunidades herbáceas, que las hierbas perennes a pesar de ser las dominantes, su contribución al banco de semillas es peque- ña. Numerosas hierbas dominantes (gramíneas) de sabanas tropicales, incluyendo algunas anuales, producen un BSS transitorio (sensu Thompson y Grime 1979), cuyas semillas se almacenan durante la estación seca y germinan o mueren durante la temporada húmeda, por lo que requieren mayor aporte de semillas para asegurar un banco de semillas para el año siguiente (Williams et al. 2005). Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 184 19 (descrito Tabla 1 Tabla ZC, SP BD, BR, Mo, Sab, BSV 1 Tabla SP, AI SP, Tabla 1 Tabla Tabla 1 Tabla 17 SI, P ZC, SP, 17 SP 17 MO, Sab. arenosas 17 17 Sab. SP, 17 Sab, MO, SP 34 1 Tabla 11 11 11 34 45 Fosa 30 Fosa 3 3 6 11 22 22 22 45 22 17 HH SI, SP, P1 P2 P3 Hábitat 281 157 405 314 220 11 22 Fosa 10 10 Fosa 88 689 1717 11 51 11 P1 P2 4,5 3,8 101 186 157 758 247 253 11 1433 494 H Ha Ha Ha Ha A A H Ha, o Hp Hp. o S Ha Ha Ha, o Hp Ar o S Hp, S H FC ) de las especies presentes en el banco de semillas del suelo (BSS) en fosas petroleras en San petroleras en el banco de semillas del suelo (BSS) fosas ) de las especies presentes 2 ) 2 L. (L.) Kuntze L. L. (Benth.) Harley G. H. Weber ex Wigg ex G. H. Weber (Jacq.) L. L. 2 Mart. Thell. ex (Walter) J.H. Kirkbr. (Walter) (L.) Liebm. Ha 58 22 22 68 BR SP, L. corymbosa L. (Sims) G. Don 2 L. en la Tabla 1). en la Tabla Tomé, estado Anzoátegui, respecto a las parcelas (P) en las fosas F10 y F30, organizadas de de acuerdo a la familia, forma F10 (P) en las fosas a las parcelas respecto estado Anzoátegui, Tomé, (Ar), y tipo hábitat (FC): hierba (H); anual (Ha), perenne (Hp); sufrútice (S); árbol (A); arbusto crecimiento cf. sp. Rubiaceae teres Hexasepalum Rubiaceae sp1. Rubiaceae sp2. Emilia coccinea Lamiaceae Hypenia aff.salzmannii Mesosphaerum suaveolens Eragrostis Oldenlandia Spermacoce verticillata Urticaceae Asteraceae officinaleTaraxacum Boraginaceae Boraginaceae sp2. indicum Heliotropium Dilleniaceae americanaCuratella Caesalpinaceae officinalisCopaifera Malvaceae Sida cordifolia indica Waltheria Plantaginaceae Plantago major Poaceae sp. 1 Poaceae Amaranthaceae Amaranthus dubius Riqueza promedio/m Riqueza Tabla 5. Tabla Densidad de semillas (Semillas/m Familia/Especies Pilea microphylla Densidad de semillas (semillas/m Riqueza total/m Riqueza 20 Vegetación semillas suelo fosas petroleras

Figura 2. Semejanza (%) entre la composición de especies en la vegetación y en el banco de semillas del suelo (BSS) respecto a las parcelas (P1 y P2) en cada fosa petrolera (F10 y F30, en San Tomé, estado Anzoátegui).

El BSS estudiado está compuesto principalmente por plantas anuales (9 especies), que constituyen el 60 % de las 15 especies identificadas, y 45 % del total (20 especies), mientras que en la vegetación en pie es notoria la dominancia de hierbas perennes. En F10 a pesar de la mayor riqueza de hierbas anuales y perennes (Tabla 2) esto no se tradujo en un BSS más diverso, contrariamente en F30 con menor riqueza total de hierbas anuales y de perennes en la vegetación, hubo mayor riqueza de anuales en el BSS, lo cual denota la importancia del aporte de semillas a través del tiempo por la lluvia de semillas provenientes de la propia comunidad y de fuentes externas, además de la conformación del sustrato, ya que posiblemente, cuando se construyó la fosa F30 el suelo fue mezclado y expuesto a las capas superiores. La menor riqueza del BSS en F10 quizás es producto del período de recolección de las muestras (temporada de lluvias, junio), lapso en el cual posiblemente una mayor parte de las semillas del BSS habían germinado, aumentado la riqueza en la vegetación, quedando en el BSS las semillas permanentes en el suelo, las que se muestrearon. Densidad y composición del banco de semillas por parcela en las fosas. En la F10 la riqueza de especies del BSS para todas las parcelas (N=5) varió entre una y siete especies, con media de 4±2,83 especies/parcela, y una densidad de semillas de 816±587 semillas/m2. Mientras que en F30 la riqueza de especies para todas las parcelas (N=8) varió entre dos y seis especies, con una media de 3,88±1,64 especies/parcela, y una densidad de semillas de 392±196 semillas/m2 (Figura 3). La prueba no para métrica de Kruskal Wallis dio que la densidad y la riqueza media entre fosas no difiere significativamente (H= 1,205; p<0,2703; H=0,00; p<1,00, respectivamente). Esto se explica por la alta variabilidad de los datos, sobre todo en F10, lo que pudo conllevar a una subestimación del BSS que puede atribuirse a: Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 184 21

Figura 3. Densidad media semillas/m2 (±error SE y desviación estándar SD) del banco de semillas del suelo (BBS) por fosa (F10 y F30, en San Tomé, estado Anzoátegui).

1) A la gran variabilidad espacial entre microhábitats dentro de un sitio (transectos y parcelas), donde en unos puede haber agotamiento del BSS, dispersión secundaria hacia zonas de acumulación de semillas (Caballero et al. 2003 citado Bossuyt y Olivier 2008), o agrupamiento de semillas alrededor de la planta madre (Olano et al. 2005 citado Bossuyt y Olivier 2008 ). Aunque las muestras pueden estar bien distribuidas en el área de estudio, la heterogeneidad espacial aumenta el riesgo de pasar por alto las semillas de especies particulares y sobrevalorar otras (Bossuyt y Olivier 2008). 2) A la escasa germinación, como por ejemplo que no hubo germinación de semillas en todas las muestras de la parcela 1 (P1) de la transecto 1, así como en otras muestras de las distintas parcelas en los transectos 2 y 3 de la F10 y de todas las muestras de F30, posiblemente producto del patrón de densidad y distribución de las semillas en el suelo, o quizás por condiciones de laboratorio no apropiadas para romper la latencia de las semillas, limitando la germinación (Bossuyt y Olivier 2008). 3) A limitaciones prácticas debido al porcentaje bajo de la superficie muestreada en comparación al área total del sitio de estudio, resultando en una subestimación de la riqueza y densidad de especies en el BSS (Bossuyt et al. 2007), lo cual podría subsanarse aumentando el número de muestras a recolectar. Sin embargo, en el muestreo de 2013, en la parcela P1 de todos los transectos de ambas fosas se duplicó el número de muestras, pero hubo una muy escasa germinación. 4). A la estación o período de recolección de las muestras, tal como se explicó previamente. Pese a lo antes expuesto, la densidad de semillas comparativamente tiende a ser mayor en F10, a pesar de la menor riqueza de especies en el BSS (Figura 3). Al cotejar ambas fosas pero solo entre las parcelas 1 y 2, contrario a la riqueza de 22 Vegetación semillas suelo fosas petroleras

especies, la densidad de semillas tiende a disminuir con la distancia desde el borde de la fosa (P1 ubicada al borde de la fosa) (Tabla 5). Esto indica que a medida que nos alejamos de la fosa el tamaño decrece y la riqueza aumenta, quizás debido al menor efecto de perturbaciones. Las especies que están presentes en hábitats con altos ciclos de perturbación, son favorecidas por la producción de un gran número de semillas de larga vida (Grime 1979), esperando condiciones favorables para la germinación (Bossuyt y Olivier 2008, Savadogo et al.2017). La comparación de los valores del tamaño del BSS (semillas/m2) con datos publicados es difícil pues los métodos de muestreo son distintos (método de separación física vs método de emergencia de plántulas), así como en el número y tamaño de las muestras recolectadas, y duración del experimento. Sin embargo, cotejando los valores encontrados aquí con resultados para comunidades herbáceas (pastizales, praderas, herbazales) alrededor del mundo, estos se ubican hacia el extremo inferior del intervalo de valores 200–31.344 semillas/m2 reportadas por Rice (1989). Bossuyt y Olivier (2008) obtuvieron para comunidades herbáceas europeas densidad promedio menor a 5000 semillas/m2. Flores y Dezzeo (2005), quienes utilizaron el método de separación física en una sabana situada en la Gran Sabana obtuvieron 10 ± semillas/m2. Pérez y Santiago (2001) en una sabana de los Llanos Centro-Orientales reportaron una densidad media de 1702 semillas/m2. Con una variación temporal entre 235 y 4624 semillas/m2. Decaëns et al. (2003), en Colombia en una sabana nativa dominada por Paspalum lanciflorum Trin., Axonopus purpusii (Mez.) Chase, y Trachypogon vestitus Andersson, la densidad media de semillas en el suelo fue de 2500 semillas/m2. Williams et al. (2005), en una sabana tropical arbolada de Eucalyptus sp. (Australia) reportó que la densidad total de semillas/m2. En el BSS varió entre 58 y 670 semillas/m2. En este trabajo los valores medios de 815,60±587,46 semillas/m2 en F10 y de 391,75±195,61 semillas/m2 en F30 (Figura 3), así como los intervalos de densidad de ambas fosas (Tabla 5), caen por debajo de la media hallada por Pérez y Santiago (2001) y Decaëns et al. (2003), los cuales se consideran bajos. La baja densidad de semillas indica que muchas especies de los pastizales o herbazales tropicales no producen un banco de semillas persistentes, o no producen muchas semillas (Rice 1989, Williams et al. 2005). En situaciones donde no hay sitios seguros para la germinación, las especies son más favorecidas invirtiendo energía en la habilidad competitiva de las plántulas o en la reproducción asexual (Bossuyt y Hermy 2003, Bossuyt y Olivier 2008). Pérez y Santiago (2001) atribuyeron la baja densidad de semillas en el banco de la sabana por ellos estudiada a la pobreza de nutrientes y escasa capacidad de retención de agua de los suelos, lo que limita el desarrollo de la vegetación y la diversidad florística. A lo anterior se puede añadir, el desplazamiento o arrastre de las semillas pequeñas como las de las sabanas (Flores y Dezzeo 2005), hacia capas más profundas del suelo, ya que éstos en ambas fosas presentan texturas franco arenosas, constituidos en términos de porcentajes por arena con valores entre 70–80 %, arcilla 16–28 % y limo menores a 5 % (Hernández et al. 2017). Además, la erosión laminar puede ser un agente importante de remoción de semillas, especialmente en laderas (García-Núñez et al. 2001). Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 184 23

El desplazamiento de las semillas en el suelo, trae como consecuencia que no estén ecológicamente disponibles para la vegetación, a menos que factores externos como la acción humana y la actividad de animales produzcan movimiento y mezcla del suelo (Decaëns et al. 2003). Al respecto, se ha señalado que los depredadores remueven semillas; por ejemplo en B. crassifolia, cuyas semillas son pequeñas, 2,6–3,0 mm, suaves y muy livianas (0,00290–0,00298 g) (García-Núñez et al. 2001), se ha documentado que las hormigas cortadoras (Atta laevigata) remueven grandes cantidades de frutos de las bases de los árboles, que luego son transportados a través de distancias relativamente grandes (alrededor de 100 m), hasta sus nidos. Después de períodos variables (varias semanas hasta meses), los frutos son sacados de los hormi- gueros, formando pilas de desperdicios alrededor de los mismos (Farji y Silva 1995 citado por García-Núñez y Azócar 2004). En especies de gramíneas de floración tardía (Trachypogon spicatus (L.f.) Kuntze, Schizachyrium sanguineum (Retz.) Alston y Axonopus aureus P. Beauv.), producen grandes cantidades de semillas (a excepción de T. spicatus) de mayor tamaño, pero presentan altas tasas de predación, y tienen mecanismos de latencia que sincronizan su germinación con el comienzo de la próxima estación lluviosa (Silva y Ataroff 1985 citado García-Núñez y Azócar 2004). Además de la depredación, muchas semillas principalmente de especies leñosas se descomponen rápidamente (Savadogo et al. 2017). Respecto a la densidad de las especies identificadas, en la Fosa 10 la más importante de acuerdo al tamaño de banco fue Curatella americana (171,50±20,51 semillas/m2), valor bajo en comparación con la elevada producción de semillas que varía entre 50.735–232.708 semillas viables/individuo (García-Núñez y Azócar 2004); las Poaceae sp.1 y Eragrostis sp., fueron las que tuvieron la mayor densidad en ambas fosas. En F30 la más importante fue Plantago major (28±14,93 semillas/m2); (Tabla 5) esta especie produce 6 a 30 semillas/fruto de ± 2 mm de largo y 0,5 a 0,9 mm de ancho (Vibrans 2009), las cuales poseen latencia fisiológica, que requieren luz y temperatura entre 20 y 30 °C para germinar (Figueroa y Jaksic 2004), con una densidad en el BSS de 143 ± 329 semillas/m2 reportada para la franja terrestre de un humedal situado en Bogotá (Colombia) (Muñoz et al. 2016). En resumen de los resultados destaca que el BSS estuvo compuesto principalmente por especies herbáceas anuales, (9 especies de 15 identificadas), en su mayoría provenientes de sitios perturbados e infértiles, con baja densidad de semillas y riqueza de especies, y con poca relación con la vegetación en pie, ya sea en general o entre parcelas, encontrándose sólo cinco especies comunes con la vegetación: M. suaveolens, H. teres, S. verticillata, W. indica, C. americana. Esto indica la poca posibilidad de utilizarlo como donador o fuente de semillas para el proceso de rehabilitación / restau- ración de la vegetación en zonas afectadas por actividad petrolera. Bossuyt y Olivier (2008), señalaron que debido al bajo número de semillas en el banco de especies importantes en la vegetación (Bossuyt y Hermy 2003), y la baja similitud entre el BSS y vegetación, hay escepticismo en cuanto al éxito de la restauración a partir del BSS. Bossuyt y Olivier (2008) agregaron que la restauración basada en el BSS sólo es posible 24 Vegetación semillas suelo fosas petroleras

en aquellos sitios que tienen menos de cinco años de degradación, e indicaron, que muchas especies, en particular las herbáceas típicas de los pastizales o herbazales, la probabilidad del éxito en la restauración es muy baja después de un largo período de tiempo, y dependerá de la dispersión de semillas (Bossuyt y Olivier 2008). Sin embargo, el BSS dominado por especies herbáceas podría desempeñar un papel importante en las etapas tempranas del proceso sucesional en áreas degradadas, fomentando el crecimiento de pequeños parches de vegetación capaces de atrapar semillas de árboles dispersadas en el sitio; asimismo, podría contribuir a la recolonización con especies herbáceas de sitios degradados (Savadogo et al. 2017).

Conclusiones

En las zonas adyacentes a las fosas, pese a las condiciones ambientales rigurosas: suelos de textura franco arenosa, pobres en nutrientes, pH ácidos, con áreas contaminadas por hidrocarburos, se halló una relativa alta biodiversidad con especies potencialmente bio-indicadores y fito-remediadoras susceptibles de ser usadas en procesos de remediación, rehabilitación o restauración de la vegetación en áreas degradadas. El BSS tuvo más riqueza de especies del grupo de las Dicotiledóneas (18 especies, 10 familias), pero la mayor densidad fue para dos especies de Poaceae. El BSS estuvo compuesto principalmente por especies herbáceas anuales (9 de 15 especies identificadas), caracterizado por una baja densidad de semillas y riqueza de especies, y con poca relación con la vegetación en pie, lo que indica la poca posibilidad de utilizarlo como donador o fuente de semillas para el proceso de rehabilita- ción/restauración de la vegetación en zonas afectadas por actividad petrolera.

Agradecimientos. Al FONACIT-Misión Ciencia, por el financiamiento del Proyecto N° 2007001401: Desarrollo, validación y transferencia de tecnologías para el saneamiento ambiental de pasivos generados por la actividad petrolera, Subproyecto 4: Restauración ecológica en sectores con pasivos ambientales relacionados con fosas petroleras. Al Lic. Oscar Párraga por la identificación de las especies. A la Ing. Jeniffer González y al Sr. José Luis Moncada por la participación en el trabajo de campo. A los árbitros que con sus sugerencias hicieron posible la edición final de este trabajo.

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Recibido: 09 noviembre 2017 Aceptado: 16 mayo 2018 Publicado en línea: 30 octubre 2018

Elisabeth Gordon-Colón1, Edwin Escarate2 y Mónica Pérez3

1 Centro de Ecología y Evolución, Instituto de Zoología y Ecología Tropical, Universidad Central de Venezuela. AP. 47058, Caracas 1041-A. [email protected], [email protected] 2 Escuela de Biología, Facultad de Ciencias, Universidad Central de Venezuela, AP. 47058, Caracas 1041-A. [email protected] 3 Postgrado en Ecología, Facultad de Ciencias, Universidad Central de Venezuela, AP. 47058, Caracas 1041-A ISSN 0037–8518 Versión impresa Memoria de la Fundación La Salle de Ciencias Naturales 2018 76(184): 29–60 ISSN 2443–4968 Versión electrónica

Artículo Inventario rápido de los anfibios y reptiles del bosque ombrófilo del cerro Las Antenas, en la vertiente venezolana de la Sierra de Perijá

Fernando J. M. Rojas-Runjaic y Edwin E. Infante-Rivero

Resumen. La Sierra de Perijá es un ramal montañoso de la cordillera oriental de Los Andes y barrera limítrofe natural entre Colombia y Venezuela. A pesar del incremento en el número de publicaciones sobre su herpetofauna en la última década, el conocimiento sobre los anfibios y reptiles de este sistema montañoso aún es incipiente, particularmente en cuanto a inventarios de especies. Aquí presentamos los resultados del inventario rápido de herpetofauna del bosque ombrófilo del cerro Las Antenas, en la vertiente venezolana de Perijá, realizado en marzo de 2008. Se registraron 26 especies (9 anfibios y 17 reptiles), 27 % de ellas endémicas de Perijá (5 anfibios y 2 reptiles). De las especies halladas durante el inventario, cinco eran nuevas para la ciencia (todas actualmente descritas). Además, se obtuvieron dos nuevos registros para el país, un nuevo registro para el estado Zulia y el segundo registro para Perijá de otras tres especies (la mayoría de estos hallazgos fueron publicados en contribuciones separadas en años subsiguientes). Finalmente, se confirma la presencia de Anolis jacare en Perijá. Cinco especies de anfibios y una de lagarto se encuentran en categorías de riesgo, en tanto que el riesgo de extinción de 59 % de los reptiles aún no ha sido evaluado. Actualmente, la herpetocenosis del cerro Las Antenas está amenazada por la deforestación con fines agrícolas. Palabras clave. Andes; biodiversidad; herpetofauna; inventario; Zulia; Venezuela.

Rapid assessment of the amphibians and reptiles of the ombrophylous forest of Cerro Las Antenas, in the Venezuelan slope of Sierra de Perijá

Abstract. The Sierra de Perijá is a mountain spur of the Andean Cordillera Oriental and a natural boundary between Colombia and Venezuela. Despite the increasing number of publications on its herpetofauna in the last decade, the knowledge about the amphibians and reptiles of this mountain system is still incipient, particularly regarding inventories. Herein we present the results of a rapid assessment of the herpetofauna from the ombrophylous forest of Cerro Las Antenas, in the Venezuelan versant of Perijá, carried out on March 2008. We recorded 26 species (9 amphibians and 17 reptiles), 27 % of which are endemic from Perijá (5 amphibians and 2 reptiles). Among the species found during the inventory, five were new to science (all of them currently described). Additionally, we obtained two new records for the country, one new record for Zulia state, and the second record for Perijá of three other species (most of these findings have been published in separate contributions in subsequent years). Finally, we confirm the presence of Anolis jacare in Perijá. Five species of amphibians and one of lizard are in categories of risk, whereas the extinction risk has not yet been evaluated for 59 % of the reptiles. Currently, the herpetocenose of Cerro Las Antenas is endangered by deforestation for agricultural purposes. Key words. Andes; biodiversity; herpetofauna; inventory; Zulia; Venezuela. 30 Herpetofauna del cerro Las Antenas

Introducción

La Sierra de Perijá es un ramal montañoso de la cordillera oriental de Los Andes, ubicado en el extremo noroccidental de Venezuela (Rivero 1963a). Circunscribe la cuenca del lago de Maracaibo a todo lo largo de su vertiente oriental (Rivero 1963b) y su herpetofauna muestra afinidades biogeográficas principalmente con la Cordillera Oriental de Colombia y la Cordillera de Mérida en Venezuela (Infante et al. 2009a, Rojas-Runjaic et al. 2010a, 2012, 2016). De igual manera se ha señalado en este sistema montañoso la confluencia de elementos centroamericanos, chocoanos, magdalénicos y guyano-amazónicos (Alemán 1953, Pons 1965, Barrio-Amorós 2001, Barros y Barrio-Amorós 2001, Infante-Rivero et al. 2006a, Rojas-Runjaic e Infante-Rivero 2006, Rojas-Runjaic et al. 2007, Vieira-Fernandes et al. 2016), además de los endé- micos (Barros et al. 1996, Barros 2000, Barrio-Amorós et al. 2008, 2010, Infante- Rivero et al. 2009b, Passos et al. 2009, Rojas-Runjaic e Infante-Rivero 2009, Rojas- Runjaic et al. 2010b, 2011, 2018). A pesar del gran interés que despierta este sistema montañoso, tanto para estudios de biodiversidad como biogeográficos y ecológicos, y del creciente número de estudios publicados en años recientes sobre la región, es un criterio generalizado el considerar la Sierra de Perijá como una de las regiones de Venezuela menos prospectadas, particularmente en lo que respecta a su herpetofauna (Barrio-Amorós et al. 2008, 2010). Hasta comienzos de los años 90 del siglo pasado, solo se había publicado una veintena de estudios sobre la herpetofauna perijanera, y entre ellos solo dos listados de especies, de los cuales uno reúne los resultados de las expediciones de la Sociedad de Ciencias Naturales La Salle a la cuenca del río Negro (Alemán 1953) y el otro corresponde a una recopilación bibliográfica sobre las especies referidas para este sistema montañoso (Viloria y Calchi 1993). No obstante, en los últimos quince años los estudios sobre anfibios y reptiles de la región se han incrementado, especialmente en la vertiente venezolana, habiéndose acumulado más de una veintena de nuevos trabajos, referentes en su mayoría a nuevos registros de especies para el país o para este sistema montañoso (p. ej. Infante et al. 2006a,b, Rojas-Runjaic et al. 2007, Infante et al. 2009a, Rojas-Runjaic et al. 2010a, Barros et al. 2012, Rojas-Runjaic et al. 2012, 2016) y en menor cantidad sobre nuevas especies para la ciencia (Barros et al. 1996, Barros 2000, Barrio-Amorós et al. 2008, Infante-Rivero et al. 2009b, Passos et al. 2009, Rojas- Runjaic e Infante-Rivero 2009, Barrio-Amorós et al. 2010, Rojas-Runjaic et al. 2010b, 2011, 2018). Cabe destacar que la ausencia de muestreos intensivos y estudios e inventarios sistemáticos sobre la herpetofauna de la región han encontrado su principal limitante en las dificultades de acceso a la región y en los problemas ya históricos de orden social de esta zona fronteriza. Sin embargo, una serie de expediciones a varias localidades de la vertiente venezolana de Perijá, encabezadas por el Museo de Historia Natural La Salle (MHNLS) entre 2005 y 2008, han sido la fuente de buena parte de las publicaciones sobre anfibios y reptiles listadas arriba. En este trabajo se presentan los Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 184 31

resultados de la evaluación rápida de herpetofauna realizada durante la expedición al cerro Las Antenas en marzo de 2008, en el marco del proyecto de prospección herpetológica de la vertiente venezolana de la Sierra de Perijá.

Materiales y métodos Área de estudio El cerro las Antenas se ubica en las estribaciones orientales del tramo central de la Sierra de Perijá (Figura 1), también conocido como serranía de Valledupar, alcanza una altura máxima de 1945 m s.n.m., y constituye la divisoria de aguas entre las cuencas altas de los ríos Lajas (al noroeste) y el río Macoita (al sureste). Hasta la cota de los 1000 m s.n.m. (aproximadamente) muestra sus laderas orientales completamente deforestadas, producto de la intensa tala y quema para el cultivo de malanga (Xanthosoma sagittifolium). Por encima de esta cota muestra un exuberante Bosque Ombrófilo Submontano/Montano Siempreverde (Hubber y Alarcón 1988) bien conservado (Figura 2), debido en parte a que corresponde a predios privados en los que se han instalado sistemas de antenas de telecomunicaciones. En vista del reducido número de días disponibles para efectuar la prospección de la herpetofauna del cerro Las Antenas, y ante la necesidad de lograr un muestreo representativo de los principales ambientes y microambientes, inicialmente se hizo un reconocimiento general del área de estudio, el cual permitió definir cuatro localidades de muestreo en función del tipo de ambiente y de la altitud. Estas fueron definidas como sigue: QCA: quebrada tras la casa de las antenas, ubicada a 1430 m s.n.m. (10°20’37”N–72°33’41”O), corresponde a una pequeña quebrada encajonada, de poco caudal y rodeada de un exuberante bosque primario con dosel de 20 a 25 m de altura, con abundantes palmas (Arecaceae) y helechos arborescentes (Cyatheaceae) en el sotobosque, y pequeños parches de palma falsa (Cyclanthaceae) sobre los bordes de la quebrada; TCA-PA: transecto desde la casa de las antenas hasta la primera antena, corresponde a un tramo de carretera de tierra entre 1548 y 1620 m s.n.m. (10°20’46,6” N–72°34’06,8”O), y comprendiendo el ecotono entre la estrecha franja de vegetación herbácea y arbustiva de tipo secundario ubicada a los lados de la carretera, y el bosque primario; QSA: quebrada cercana a la segunda antena, ubicada a 1832 m s.n.m. (10°19’40”N–72°35’27”O), corresponde a una pequeña quebrada encajonada, rocosa, con numerosos saltos de agua, también rodeada de un denso bosque primario de 20 a 25 m de altura de dosel, con abundantes palmas y helechos arborescentes en el sotobosque, además de pequeños parches de platanillo (Heliconiaceae) y palma falsa (Cyclanthaceae) junto al curso de la quebrada; SA: segunda antena, ubicada a 1945 m s.n.m. (10°19’31”N–72°35’29”O), corresponde a una pequeña cima de montaña ocupada por infraestructura de telecomunicaciones y rodeada de bosque secundario denso, de bajo porte (hasta unos 4 m) y con abundantes lianas, helechos arborescentes (Cyatheaceae) y yagrumos (Cecropia peltata). 32 Herpetofauna del cerro Las Antenas

Figura 1. a) Ubicación del cerro Las Antenas en la vertiente oriental del tramo central de la Sierra de Perijá, estado Zulia, noroccidente de Venezuela. b) vista aérea (Landsat / Copernicus; altura 6,76 km) del cerro Las Antenas indicando la posición de las cuatro localidades muestreadas. 1) QCA; 2) TCA-PA; 3) QSA; 4) SA (imagen tomada de Google Earth). Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 184 33

Figura 2. a) Vista la vertiente occidental del cerro Las Antenas. b) Bosque Ombrófilo Montano/Submontano Siempreverde del área de estudio. Fotos: P. Velozo. 34 Herpetofauna del cerro Las Antenas

Muestreos y colecta de datos Los muestreos fueron efectuados por cinco personas, durante cinco días consecutivos (26 al 30 de marzo de 2008), generalmente durante las horas de la noche, y exclusivamente a través del método de Búsqueda por Encuentro Visual, el cual consiste en efectuar recorridos diurnos y nocturnos para la observación y captura manual de los ejemplares (Crump y Scott 1994, Doan 2003). A cada ejemplar recolectado se le asignó un número de campo bajo el cual se registraron las siguientes observaciones: 1) localidad de colección; 2) fecha y hora de colección; 3) colector y método de captura; 4) identificación preliminar; 5) sexo (adultos), tipo de muestra (renacuajos, nidos, huevos, etc); 6) descripción general del hábitat y microhábitat; 7) condiciones climáticas generales para el momento de la captura; 8) actividad al momento de colección (vocalizando, en reposo, en movimiento, etc); y 9) otros (fotografía, muestras de tejidos, etc). Al menos un ejemplar adulto de cada especie colectada fue fotografiado; para las especies con dimorfismo sexual o presencia de diferentes patrones de coloración se tomó una serie fotográfica representativa de la variación. Después de efectuar todas las anotaciones pertinentes, los ejemplares fueron sacrificados por impregnación cutánea (anfibios) o inyección intraperitoneal de Lidocaína Clorhidrato 2 %, fijados con formol ± 5 % y preservados en etanol al 70 %. La colección obtenida se encuentra depositada en el Museo de Historia Natural La Salle (MHNLS), Caracas, Venezuela (Anexo 1). Los registros de la herpetofauna de la localidad prospectada fueron complementados a través de consultas a los habitantes locales y a biólogos que habían visitado la localidad anteriormente, y mediante la revisión de muestras depositadas previamente en la colección de herpetología del MHNLS. Clasificación por categorías de distribución, ecológicas y de conservación Para la evaluación de los patrones de distribución de la herpetofauna registrada para el área de estudio se consultaron fuentes bibliográficas sobre la distribución conocida de cada especie (p. ej. Frost et al. 2018 para anfibios, y Rivas et al. 2012 y Uetz et al. 2018 para reptiles). Adicionalmente, se categorizó el patrón de distribución geográfica de cada especie en Venezuela con base en las cinco categorías definidas por PDVSA (1993) en función del número de ámbitos geográficos en los que la especie está presente en el país: MA: Muy Amplia, presente en siete o más ámbitos y ocupando grandes extensiones de dichos ámbitos; A: Amplia, presente entre cuatro y siete de los ámbitos de Venezuela y ocupando pequeñas extensiones en alguno(s) de esos ámbitos; Ar: Amplia restringida, refiriéndose a aquellas especies que, aun reuniendo en términos geográficos las condiciones correspondientes a la categoría Amplia, se restringen a ocupar hábitats específicos de extensión relativamente reducida; R: Restringida, presente en dos o tres ámbitos; MR: Muy Restringida, solo presente en un ámbito geográfico; E: Endémica, cuya distribución se restringe exclusivamente a Venezuela y ésta alcanza al área de estudio (Anexo 3). Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 184 35

Los atributos de hábitat y dieta (Anexo 3) de cada especie fueron asignados con base en los datos de campo de los colectores y complementados con información disponible en la literatura (Barrio-Amorós 2004, La Marca y Soriano 2004, Natera et al. 2015, AmphibiaWeb 2018, entre otros). Las clasificaciones de riesgo de extinción fueron obtenidas de la lista roja de la UICN (Ardila-Robayo y Rueda-Almonacid 2004, La Marca y Manzanilla 2004, IUCN SSC ASG 2011, Mayer 2011, IUCN SSC ASG 2011, 2012a, b, Rivas y Schargel 2015, Hladki et al. 2016, Rivas et al. 2016, Schargel y Rivas 2016, Batista et al. 2017, IUCN 2018) y de la cuarta edición del Libro Rojo de la Fauna Venezolana (Rivas et al. 2015, Rodríguez et al. 2015, Rojas-Runjaic 2015, Rojas- Runjaic y Señaris 2015). La clasificación CITES fue obtenida de la base de datos en línea de la Convención (http://checklist.cites.org/). La taxonomía sigue los cambios adoptados en las base de datos globales de anfibios (Frost et al. 2018) y reptiles (Uetz et al. 2018).

Resultados y discusión Esfuerzo de muestreo El inventario de anfibios y reptiles para los cuatro ambientes muestreados totalizó un esfuerzo de 76,5 h-H. El esfuerzo no fue equitativo entre los diferentes ambientes por razones logísticas. Los dos más próximos al campamento base (TCA-PA y QCA) fueron objeto de mayor esfuerzo de muestreo, en tanto que los dos más distantes (QSA y SA) fueron menos muestreados (Tabla 1).

Tabla 1. Esfuerzo de muestreo por día, ejecutado por cinco personas, para las cuatro localidades muestreadas durante la expedición al cerro Las Antenas, Sierra de Perijá. h-H: horas- Hombre; QCA: quebrada casa de las antenas; TCA-PA: trayecto casa de las antenas- primera antena; QSA: quebrada segunda antena; SA: segunda antena.

Horario LOCALIDAD Total h-H Fecha Muestreo por día (h:min) QCA TCA-PA QSA SA 26-03-08 19:00–22:30 - 15,5 - 2 17,5 27-03-08 19:00–22:36 12 6 - - 18 28-03-08 21:00–23:00 8 2 - - 10 29-03-08 16:00–22:00 - - 15 15 30 30-03-08 07:00–08:00 - 1 - - 1 Total h-H por localidad: 20 24,5 15 17 76,5

Composición taxonómica y riqueza de especies Se recolectó un total de 114 ejemplares pertenecientes a nueve especies de anfibios (Anura), y siete especies de reptiles (Squamata). Adicionalmente fueron registradas otras diez especies de reptiles (seis serpientes, tres lagartijas y una anfisbena) con base tanto en observación directa, como por comunicación personal de habitantes de la 36 Herpetofauna del cerro Las Antenas

zona, por registros fotográficos y por registros de museo (MHNLS), para un total general de 17 especies de reptiles (Tabla 2, Anexos 1–3). La clase Amphibia se encuentra representada en el inventario del cerro Las Antenas por cinco familias del orden Anura (Tabla 2), de ellas Craugastoridae, es la más diversa, con tres especies de Pristimantis (Anexo 2d–f). Siguen Centrolenidae con dos especies (Centrolene daidaleum [Ruiz-Carranza y Lynch, 1991] y Hyalinobatrachium pallidum [Rivero, 1985]) (Anexo 2b–c), e Hylidae, también con dos especies (Boana xerophylla [Duméril y Bibron, 1841] e Hyloscirtus japreria Rojas-Runjaic, Infante- Rivero, Salerno y Meza-Joya, 2018; Anexo 2h–i). Finalmente, Bufonidae y Hemiphractidae están representadas por una especie cada una (Rhinella horribilis [Wiegmann, 1833] y Cryptobatrachus remotus Infante-Rivero, Rojas-Runjaic y Barrio-Amorós, 2009, respectivamente) (Anexo 2a, g). La clase Reptilia está representada exclusivamente por el orden Squamata, con una familia de anfisbenios, cuatro familias de lagartos y cuatro de serpientes (Tabla 2). Entre los lagartos, Dactyloidae está representada por dos especies registradas durante este estudio: Anolis euskalerriari (Barros, Williams y Viloria, 1996) (Anexo 2k) y A. jacare Boulenger, 1903 (Anexo 2l). Las otras tres familias están representadas por una especie cada una: Polychrus auduboni Hallowell, 1845 (Polychrotidae; Anexo 2m), Thecadactylus rapicauda (Houttuyn, 1782) (Phyllodactylidae; Anexo 2n) y Gonatodes petersi Donoso-Barros, 1967 (Sphaerodactylidae; Anexo 2ñ). Amphisbaenidae está representada solo por Amphisbaena fuliginosa Linnaeus, 1758 (Anexo 2j). En cuanto a serpientes, la familia Colubridae muestra la mayor representación con cinco especies registradas (Tabla 2; Anexo 2p–r), seguida por Dipsadidae con cuatro especies (Tabla 2; Anexo 2s–v). Las familias Boidae y Viperidae están representadas por una especie cada una (Boa constrictor Linnaeus, 1758 [Anexo 2o] y Bothrops asper [Garman, 1883] [Anexo 2w], respectivamente). La figura 3 muestra la distribución del esfuerzo de muestreo entre las cuatro unidades prospectadas en el cerro Las Antenas y el número de especies halladas en cada una de estas. Puede notarse que el transecto TCA-PA recibió el mayor esfuerzo de muestreo y fue también en el que se halló la mayor riqueza de especies; incluyendo casi la totalidad de los reptiles y cuatro especies de anfibios no riparinas. Considerando el reducido número de días que duró el inventario, además del hecho que el periodo de campo tuvo lugar durante la temporada de sequía, creemos factible el hallazgo de un número considerable de especies adicionales de anfibios y reptiles en el cerro Las Antenas, particularmente en temporada de lluvias. Esta presun- ción se ve reforzada por el hecho de haberse registrado nueve especies adicionales (más que el número de especies recolectadas) con base en entrevistas, fotografías y ejemplares depositados en museos. Nuevos registros y confirmaciones de presencia en Perijá De las nueve especies de anfibios halladas durante la expedición de 2008, cinco (56 %) eran nuevas para la ciencia y fueron descritas en años subsiguientes: Cryptobatrachus remotus, Pristimantis yukpa Barrio-Amorós, Rojas-Runjaic e Infante-Rivero, 2008, P. Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 184 37

Tabla 2. Lista taxonómica de los anfibios y reptiles registrados para el cerro las Antenas, Sierra de Perijá. QCA: quebrada casa de las antenas; TCA-PA: trayecto casa de las antenas- primera antena; QSA: quebrada segunda antena; SA: segunda antena. *: Especies registradas para el cerro Las Antenas con base en observaciones de terceros, entrevistas y ejemplares depositados en colecciones biológicas. Lista de especies Localidades QCA TCA-PA QSA SA CLASE AMPHIBIA ORDEN ANURA Familia Bufonidae Rhinella horribilis X Familia Centrolenidae Centrolene daidaleum XX Hyalinobatrachium pallidum XX Familia Craugastoridae Pristimantis lassoalcalai XX Pristimantis rivasi XX X Pristimantis yukpa X Familia Hemiphractidae Cryptobatrachus remotus XX Familia Hylidae Boana xerophylla X Hyloscirtus japreria XX CLASE REPTILIA ORDEN SQUAMATA Familia Amphisbaenidae Amphisbaena fuliginosa* Familia Dactyloidae Anolis euskalerriari X Anolis jacare X Familia Polychrotidae Polychrus audoboni* Familia Phyllodactylidae Thecadactylus rapicauda* Familia Sphaerodactylidae Gonatodes petersi* Familia Boidae Boa constrictor* Familia Colubridae Chironius exoletus X Dendrophidion nuchale* Lampropeltis micropholis X Leptophis occidentalis* Mastigodryas boddaerti* Familia Dipsadidae Dipsas pratti X Erythrolamprus epinephelus X Sibon nebulatus X Xenodon severus X Familia Viperidae Bothrops asper* Total anfibios (por localidad): 5 4 5 2 Total reptiles (por localidad): 0 7 0 1 38 Herpetofauna del cerro Las Antenas

lassoalcalai Barrio-Amorós, Rojas-Runjaic y Barros, 2010, P. rivasi Barrio-Amorós, Rojas- Runjaic y Barros, 2010 e Hyloscirtus japreria (Barrio-Amorós et al. 2008, Infante-Rivero et al. 2009, Barrio-Amorós et al. 2010, Rojas-Runjaic et al. 2018) en tanto que otras dos correspondían respectivamente a un nuevo registro para el país (Centrolene daidaleum) y un nuevo registro para el estado Zulia (Hyalinobatrachium pallidum) (Rojas-Runjaic et al. 2010, 2012). Entre los reptiles, Dipsas pratti (Boulenger, 1897) también fue hallada por primera vez para el país en esta localidad y posteriormente reportada (Barros et al. 2012). Hasta ahora esta la única localidad en Venezuela para la cual se ha registrado esta serpiente. Finalmente, el registro de Anolis euskalerriari fue el segundo para esta especie desde que fue descrita (Rojas-Runjaic et al. 2008); a la fecha este lagarto es conocido solo del cerro las Antenas y Mesa Turik (localidad tipo), en el lado venezolano, y de una localidad adicional en el lado colombiano de la Sierra (Carvajal-Cogollo y Bernal-González 2011).

Figura 3. Esfuerzo de muestreo por localidades contra el número de especies registradas para cada una de estas durante la expedición al cerro Las Antenas, Sierra de Perijá (solo especies colectadas).

El hallazgo de un ejemplar de Chironius exoletus (Linnaeus, 1758) (MHNLS 18912; Anexo 1), documentado aquí por primera vez, constituye el segundo registro de esta especie para Perijá y el Zulia. El primero viene de la cuenca alta del río Socuy, 42 km al NNE (Rojas-Runjaic y Infante-Rivero 2006). Adicionalmente, la presencia de Anolis jacare es confirmada para la Sierra de Perijá con base en los ejemplares registrados en este estudio (MHNLS 18794–18796, 19150) luego de la revisión de Ugueto et al. (2007), quienes clarificaron el estatus taxonómico de esta especie y redefinieron su distribución geográfica, restringiéndola a la Cordillera Oriental de Colombia y la Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 184 39

vertiente oriental de la Cordillera de Mérida. Su presencia en la Sierra de Perijá dependía de clarificación, puesto que para este sistema montañoso se había referido previamente (pero sin indicar ejemplares de colección) la presencia de A. nigropunctatus Williams, 1974 (Viloria y Calchi 1993), actualmente considerado un sinónimo de A. jacare (Ugueto et al. 2007). Finalmente, se documenta el segundo registro de Dendrophidion nuchale (Peters, 1863) para la Sierra de Perijá con base en el registro fotográfico de un ejemplar hallado en el cerro Las Antenas (no colectado, Anexo 2p) en junio de 2003. A pesar de no haber sido colectado, la foto permite verificar el patrón de coloración característico de esta especie y su particular banda nucal oscura. Dendrophidion nuchale fue reportada para Perijá originalmente por Alemán (1953) con base en cuatro ejemplares provenientes de la hacienda El Escondido, a 1075 m s.n.m., en la cuenca del río Negro (unos 35 km al SSO del cerro Las Antenas). El registro original ha sido controversial puesto que Alemán (1953) determinó los ejemplares como D. dendrophis (Schlegel, 1837); además, refirió para dos de ellos los números del antiguo catálogo general de ingresos del MHNLS (4542 y 4543) y para los otros dos ejemplares, los números de la colección particular de Adolfo Pons (Col. Dr. A. Pons No. 3 y 19). Posteriormente los mismos ejemplares fueron referidos por Roze (1966) como D. percarinatum (Cope, 1893) indicando nuevamente los números del catálogo general para los dos primeros (MHNLS 4542 y 4543) y dos nuevos números del catálogo general del MHNLS para los dos ejemplares de la Colección Pons, que fueron donados al MHNLS (15323 [ex Col. Dr. A. Pons 3] y 15527 [ex Col. Dr. A. Pons 19]). Finalmente, Lieb (1988) es quien refiere por primera vez estos ejemplares de Perijá como D. nuchalis (con base en la determinación hecha por James Dixon) y es el primero en indicar sus números actuales en el catálogo de herpetología del MHNLS (729, 730, 1295 y 1339) solo que con el acrónimo antiguo de la colección (SCN, Sociedad de Ciencias Naturales La Salle). Por lo antes expuesto, y por el hecho de haber un registro reciente de D. percarinatum para la Sierra de Perijá (Rojas-Runjaic e Infante-Rivero 2008), Natera et al. (2015) decidieron poner en duda la presencia de D. nuchale en Perijá. No obstante, su presencia puede ser verificada con base en la foto del ejemplar aquí reportado y en los cuatro ejemplares provenientes de El Escondido que actualmente reposan en la colección bajo los números MHNLS 729, 730, 1295 y 1339. Biogeografía El 56 % (5 spp.) de los anfibios registrados para el cerro Las Antenas corresponde a elementos endémicos de Perijá (Figura 4), de ellos, Hyloscirtus japreria, Pristimantis rivasi y P. yukpa son conocidas actualmente tanto de la vertiente colombiana como la venezolana de la Sierra (Barrio-Amorós et al. 2008, 2010, Meza-Joya 2016, Rojas- Runjaic et al. 2018). Otro 22 % (2 spp.) corresponde a elementos andinos, ambos de la familia Centrolenidae, de los cuales Centrolene daidaleum es conocido de la Cordillera Oriental de los Andes de Colombia y la Sierra de Perijá en Venezuela 40 Herpetofauna del cerro Las Antenas

(Rojas-Runjaic et al. 2010, 2012) y Hyalinobatrachium pallidum conocido de la cordillera de Mérida y vertiente venezolana de la Sierra de Perijá (Rojas-Runjaic et al. 2011). El restante 22 % (2 spp.) está representado por Rhinella horribilis y Boana xerophylla, dos especies ampliamente distribuidas en Centroamérica y parte del norte de Sudamérica (Acevedo et al. 2016, Orrico et al. 2017). Entre los reptiles, la composición es más heterogénea en cuanto a los patrones de distribución (Figura 4), con una predominancia de especies de muy amplia distribución (11 spp. 65 %), seguido por especies restringidas a la región andina (3 spp. 17 %) y una especie de distribución andino-costera (Dendrophidion nuchale, presente en la Cordillera de la Costa y Sierra de Perijá; Alemán 1953, Natera et al. 2015). El restante 12 % (2 spp.) corresponde a los lagartos endémicos de Perijá Anolis euskalerriari y Gonatodes petersi, el primero conocido para ambas vertientes de la Sierra (Barros et al. 1996, Rojas-Runjaic et al. 2008, Carvajal-Cogollo y Bernal-González 2011) en tanto que el segundo está ampliamente distribuido en las áreas piemontanas y submontanas de la vertiente venezolana (Rojas-Runjaic e Infante-Rivero 2004, 2009).

Figura 4. Patrones de distribución de los anfibios y reptiles registrados durante la expedición al cerro Las Antenas, Sierra de Perijá. Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 184 41

Figura 5. Número de especies de anfibios y reptiles registrados para la vertiente venezolana de la Sierra de Perijá contra el número de especies registradas durante el período de muestreo de la expedición al cerro Las Antenas. La porción roja de las barras corresponde a las especies endémicas de la vertiente venezolana.

Representatividad A la fecha se conocen para la vertiente venezolana de la Sierra de Perijá un total de 40 especies de anfibios anuros y 79 especies de reptiles. Las nueve especies de anfibios y 17 especies de reptiles registradas para el cerro Las Antenas representan respectivamente, el 22,5 % y 21,5 % de los anfibios y reptiles conocidos para la vertiente venezolana de la Sierra (Figura 5). En cuanto a endemismos, en esta localidad se encuentran dos (33 %) de las seis especies de anfibios endémicas de la vertiente venezolana de Perijá, y uno (25 %) de los cuatro reptiles endémicos. Cabe destacar que otras tres especies de anfibios y una de reptil, también son endémicos de Perijá, solo que están presentes también en la vertiente colombiana. Abundancia Se registró la abundancia relativa de anfibios y reptiles por separado para cada una de las cuatro localidades muestreadas. En el caso de los anfibios puede notarse que las abundancias relativas de las especies registradas varían para cada localidad (Tabla 3). De las cinco especies registradas en la localidad QCA, Cryptobatrachus remotus es quien exhibe la mayor abundancia relativa, con un valor bastante mayor que el de las restantes cuatro especies (0,73). Le sigue en abundancia Hyalinobtrachium pallidum (0,1), y finalmente Pristimantis rivasi, Hyloscirtus japreria y Centrolene daidaleum, con valores menores a 0,1. En la segunda localidad (TCA-PA) la especie dominante fue Pristimantis yukpa (0,83), en tanto que las restantes tres especies (Boana xerophylla, Pristimantis rivasi y Rhinella horribilis) mostraron abundancias muy bajas, todas inferiores a 0,1. 42 Herpetofauna del cerro Las Antenas 1 AR AR 0,55 0,45 3 3 colectado; 10 12 22 Total Total C: quebrada casa quebrada 8 5 0 E E 13 QCA: 0 0 O O á. 7 2 3 9 3 C C AR AR 0,18 0,07 0,03 0,33 0,38 2 4 11 20 23 60 Total Total 2 3 8 E E 13 O O 21 21 2 8 2 2 C C 12 26 quebrada segunda antena; SA: segunda antena. SA: segunda antena. segunda antena; quebrada 0,1 0,1 0,1 0,1 0,1 0,2 0,3 AR AR 0,09 0,83 0,04 0,04 QSA: 1 1 2 1 1 1 1 2 3 1 19 10 23 Total Total 6 6 0 E E 1 0 1 O O 1 2 1 1 1 1 1 2 2 1 9 C C 13 17 0,1 AR AR 0,06 0,73 0,06 0,04 4 9 6 6 68 93 abundancia relativa. Total Total AR: 2 2 4 E E trayecto casa de las antenas-primera antena; trayecto O O QCA (1430 m)QCA (1430 (1548–1620) TCP-PA m) QSA (1832 m) SA (1945 QCA (1430 m)QCA (1430 (1548–1620) TCP-PA m) QSA (1832 m) SA (1945 39 39 escuchado; 4 7 4 6 C C 29 50 TCA-PA: E: Total Total observado; O: de las antenas; de las antenas; ANFIBIOS REPTILES Tabla 3. Tabla Abundancia relativa de los anfibios al cerro la expedición registrados durante Sierra Las Antenas, y reptiles de Perij Pristimantis lassoalcalai remotus Cryptobatrachus Hyalinobatrachium pallidum Hyalinobatrachium Pristimantis rivasi Boana xerophylla Hyloscirtus japreria Rhinella horribilis daidaleum Centrolene Pristimantis yukpa Xenodon severus Xenodon Anolis euskalerriari Anolis jacare exoletus Chironius micropholis Lampropeltis Dipsas pratti Erythrolamprus epinephelus Sibon nebulatus Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 184 43

Para la tercera localidad (QSA), se observó un patrón similar al de QCA, con Cryptobatrachus remotus como la especie más abundante (0,38), pero en este caso seguida de Pristimantis lassoalcalai (0,33), luego de Hyalinobatrachium pallidum (0,18), y en menor abundancia Centrolene daidaleum e Hyloscirtus japreria, ambas con abundancias relativas menores a 0,1. Finalmente para la cuarta localidad (SA), se registraron solo dos especies, con abundancias relativas más o menos similiares: Pristimantis lassoalcalai y P. rivasi, con 0,55 y 0,45 respectivamente. Estos resultados, aunque preliminares, permiten observar algunos patrones, tanto sobre la abundancia como en la composición y distribución de las especies de anfibios. En primer lugar, se hace evidente que la rana mochilera Cryptobatrachus remotus, las ranitas de cristal Hyalinobatrachyum pallidum y Centrolene daidaleum, y la rana torrentícola Hyloscirtus japreria, están estrechamente asociadas a los ambientes de quebrada (solo presentes en QCA y QSA), siendo Cryptobatrachus remotus la especie dominante. Pristimantis yukpa ocupa ambientes de bosque, incluso con cierta intervención antrópica, donde tiende a ser la especie dominante. Observaciones similares han sido documentadas para otras localidades en las que esta especie habita (Barrio-Amorós et al. 2008), pero parece alcanzar su cota máxima de distribución alrededor de los 1600 m s.n.m. Pristimantis rivasi habita tanto en ambientes de quebrada como en áreas boscosas alejadas de cuerpos de agua, su abundancia es baja en cotas altitudinales inferiores a los 1600 m (1430 m en QCA hasta 1620 en TCA-PA), pero incrementa su abundancia a mayores altitudes (1945 m en SA), donde cohabita en sintopía con Pristimantis lassoalcalai, otra especie que comienza a aparecer sobre la cota de los 1800 m (en QSA) y que muestra abundancias relativas elevadas tanto en quebradas como en bosque. En cuanto a reptiles, aunque la diversidad fue mayor, la abundancia fue bastante más baja, siendo todos los registros basados en uno, dos o hasta tres ejemplares por especie. Incluso en las dos localidades correspondientes a quebradas (QCA y QSA) no se registró ninguna especie de reptil, y en la localidad más alta, correspondiente a la segunda antena (SA), solo se registró una especie de lagartija (Anolis jacare) con base en tres ejemplares colectados. En la localidad TCA-PA, correspondiente al transecto de carretera, se registró un mayor número de especies de reptiles, con varios ejemplares colectados para algunas de ellas. En este caso, la especie más abundante fue la serpiente caracolera Sibon nebulatus (0,3), seguida de la serpiente Erythrolamprus epinephelus (0,2), y por último, las cinco especies restantes (cuatro serpientes y una lagartija), con abundancias relativas de 0,1 (un ejemplar por cada una). Esfuerzos de muestreo adicionales, basados no solo en EMV sino incluyendo además sistemas de trampas de caída serán necesarios a fin de obtener tamaños de muestra mayores y evaluar apropiadamente las abundancias relativas de la herpetocenosis local. 44 Herpetofauna del cerro Las Antenas

Estado de conservación Cinco (56 %) de las nueve especies de anfibios presentes en el cerro Las Antenas han sido clasificadas en categorías de riesgo de extinción (Anexo 3), ya sea en la lista roja de la UICN (IUCN 2018) o en la última edición de la lista roja nacional (Rodríguez et al. 2015). Tres de ellas (Centrolene daidaleum, Pristimantis lassoalcalai y Cryptobatrachus remotus), están clasificadas como vulnerables (Rivas et al. 2015, Rojas-Runjaic 2015, Rojas-Runjaic y Señaris 2015) en tanto que las otras dos (Hyalinoabtrachium pallidum y Pristimantis rivasi) han sido clasificadas como amenazadas (La Marca y Manzanilla 2004, IUCN SSC ASG 2012b). Pristimantis yukpa a pesar de ser una especie endémica de la Sierra de Perijá (presente en ambas vertientes) fue clasificada como de Preocupación Menor por ser relativamente abundante, ampliamente distribuida en Perijá, y tolerante a cierto grado de intervención antrópica (IUCN SSC ASG 2011). Las restantes tres especies (Rhinella horribilis, Boana xerophylla e Hyloscirtus japreria) no han sido evaluadas; sin embargo, las dos primeras son especies de muy amplia distribución y prosperan en ambientes antropizados, por lo cual parecen no estar amenazadas al menos en el futuro cercano. Hyloscirtus japreria, no obstante, no ha sido evaluada por su muy reciente descripción (Rojas-Runjaic et al. 2018), pero, considerando que: 1) su distribución está restringida a la Sierra de Perijá; 2) que es un especialista de quebradas torrentosas en bosques montanos y submontanos; y 3) que es conocida solo de cuatro localidades (dos de ellas en el cerro Las Antenas); apenas una de ellas dentro de un área protegida (Campa- mento Guacharaca, P. N. Sierra de Perijá) en tanto que las otras tres están amenazadas por pérdida de hábitat debido a actividades agrícolas; consideramos que esta especie debe ser clasificada como Vulnerable bajo los criterios B2ab(iii) (IUCN 2012). Final- mente, consideramos que en los casos de Pristimantis rivasi e Hyalinobatrachium pallidum sus categorías de riesgo deberían ser reevaluadas a la luz de las nuevas ampliaciones de distribución documentadas en años recientes (Rojas-Runjaic et al. 2012, Meza-Joya 2016). En el caso de los reptiles, solo el lagarto Anolis euskalerriari ha sido categorizado como vulnerable (Rojas-Runjaic et al. 2008, Rivas et al. 2015), en tanto que otras seis especies (35 %; dos lagartos y cuatro serpientes) han sido clasificadas como de preocu- pación menor (Anexo 3) y las restantes 10 especies (59 %; una anfisbena, dos lagartos y siete serpientes) no han sido evaluadas. El hecho de que más de la mitad de las especies no hayan sido evaluadas impide hacer una apreciación global del estado de conservación de la comunidad de reptiles del cerro Las Antenas, a la vez que deja en evidencia la urgencia de evaluar estas especies, considerando la crisis actual de pérdida de diversidad y carencia crónica de datos recientemente advertida en reptiles (Gibbons et al. 2000, Böhm et al. 2013). Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 184 45

Amenazas La pérdida de cobertura vegetal original y la fragmentación del bosque constituyen las principales amenazas a la perpetuación de las poblaciones de anfibios y reptiles que habitan en el cerro Las Antenas y sus alrededores. Si bien los bosques nublados de las localidades muestreadas aún se mantienen relativamente prístinos, por debajo de la cota de los 1000 metros han desaparecido casi en su totalidad (Figura 6a); esto debido a la intensa deforestación a la que están sometidas las laderas para el cultivo de la malanga (Xanthosoma sagittifolium) (Figura 6b). Este rubro agrícola constituye la principal actividad económica de la localidad, y resulta altamente impactante debido a sus requerimientos de rotación frecuente del área de cultivo y de buen drenaje, lo cual implica la deforestación continua de nuevas extensiones de bosque prístino de ladera, provocando erosión de las laderas desforestadas y sedimentación y desecamiento de los ríos y quebradas. Cabe destacar que la condición de endémicas de un importante número de las especies listadas representa su principal vulnerabilidad y eleva el nivel de las amenazas tanto antrópicas como naturales a las que están sometidas actualmente o de manera potencial.

Recomendaciones para la conservación

En vista de la condición de predio privado de gran parte del cerro Las Antenas, y del estado prístino de sus bosques nublados (sobre la cota de los 1000 m), debe promoverse la participación de los propietarios en la conservación de los boques de esta localidad y de las especies que en ellos habitan. Efectuar expediciones adicionales, por períodos más extensos y durante la época de lluvia, con el fin de caracterizar adecuadamente las comunidades de anfibios y reptiles presentes en el área. Desarrollar estudios sobre la ecología de los anfibios y reptiles de la localidad, en especial de aquellos que son endémicos de Perijá. Efectuar estudios de diagnóstico de quitridiomicosis (infección provocada por el hongo Batrachochytrium dendrobatidis) e infecciones ocasionadas por otros patógenos sobre las comunidades de anfibios de la región, a fin de determinar si estos deben ser considerados como amenazas actuales o potenciales y tomar las medidas de conser- vación pertinentes. Efectuar estudios de cuantificación de impacto del cultivo de la malanga sobre los bosques y la fauna de la región. Desarrollar un programa de concienciación de la población local y de difusión acerca de la diversidad biológica de la Sierra de Perijá y la importancia de su conservación. 46 Herpetofauna del cerro Las Antenas

Figura 6. a. Vista de la ladera oriental del cerro Las Antenas, deforestada por debajo de los 1000 m s.n.m. b. Plantación de malanga en la vertiente occidental del cerro Las Antenas. Fotos: P. Cabello (a) y F. J. M. Rojas-Runjaic (b). Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 184 47

Agradecimientos. Los autores agradecen a Pablo Velozo, Pedro Cabello, Paúl Granado, Pío Colmenares, Kipsy Herrera, Adriana Becerra, Arnaldo Ferrer, Belkis Rivas, Rafael Alastre, Norelis Infante, Arlene Cardozo y Tito Barros por la asistencia en campo. A J. Celsa Señaris y Anabel Rial por el apoyo logístico. A Pablo Velozo, Pedro Cabello, Jorge León y José Gustavo León por las fotos cedidas para ilustrar esta publicación. Los autores también agradecen a Teresa C. S. Avila-Pires, César L. Barrio-Amorós, Walter E. Schargel, Orlando Armesto y Ramón Varela, por la revisión crítica del manuscrito. Este estudio recibió financiamiento de Conservación Internacional Venezuela a través del proyecto “Prospección herpetológica de la vertiente venezolana de la Sierra de Perijá”, y del Banco Federal a través del proyecto FED- MHNLS-09 (“Inventario de las especies de anfibios y reptiles de la vertiente venezolana de la Sierra de Perijá, estado Zulia”) en el marco de la “Ley Orgánica de Ciencia, Tecnología e Innovación (LOCTI)”. FJMRR también agradece el soporte económico recibido del Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq, proceso 142444/2014-6) durante la preparación de este manuscrito. Los permisos de colecta (#4100: periodo 2007–2008, y #4750: periodo 2008–2009) fueron otorgados a FJMRR por el Ministerio del Poder Popular para el Ambiente.

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Recibido: 02 abril 2018 Aceptado: 10 agosto 2018 Publicado en línea: 30 octubre 2018

Fernando J. M. Rojas-Runjaic 1,2* y Edwin E. Infante-Rivero3 1 Museo de Historia Natural La Salle, Fundación La Salle de Ciencias Naturales. Apartado Postal 1930, Caracas 1010-A, Venezuela. [email protected] 2 Laboratório de Sistemática de Vertebrados, Pontifícia Universidade Católica do Rio Grande do Sul (PUCRS), Av. Ipiranga 6681, Porto Alegre, RS, 90619-900, Brasil. 3 Doctorando. Postgrado Zoología, Instituto de Zoología y Ecología Tropical, Universidad Central de Venezuela, Apartado Postal 47058, Caracas 1041, Distrito Capital, Venezuela. [email protected] *Autor para la correspondencia. Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 184 53

Anexo 1. Especímenes colectados en el cerro Las Antenas, depositados en la colección de anfibios y reptiles del Museo de Historia Natural La Salle (MHNLS).

AMPHIBIA Rhinella horribilis. MHNLS 18870, trayecto entre la primera y la segunda antena, 1620 m. Centrolene daidaleum. MHNLS 18855–18857, 18863, 18990, caño tras la casa de las antenas, 1430; MHNLS 18890–18891, quebrada cercana a la segunda antena, 1832 m. Hyalinobatrachium pallidum. MHNLS 18830–18834, 18854, 18864, 18970, caño tras la casa de las antenas, 1430 m; MHNLS 18880-18887, 18984–18986, quebrada cercana a la segunda antena, 1832 m. Pristimantis rivasi. MHNLS 18445 (holotipo, hembra), cerro Las Antenas, 1670 m; MHNLS 18459 (paratipo macho), hacienda de Héctor Dario Socorro, 1600 m; MHNLS 18797 (paratipo macho), MHNLS 18872 (paratipo macho), segunda antena, 1947 m; MHNLS 18835–18836 (dos paratipos machos), 18865–18866 (dos paratipos machos), caño tras la casa de las antenas, 1430; MHNLS 18860 (paratipo macho), trayecto entre la primera y la segunda antena, 1480 m. Pristimantis lassoalcalai. MHNLS 18460 (paratipo hembra), 18893–18897 (cinco paratipos hembras), 18898 (holotipo, hembra), 18900 (paratipo, macho), quebrada cercana a la segunda antena, 1827 m; MHNLS 18873–18874 (dos paratipos machos), MHNLS 18876 (paratipo macho), 18877 (paratipo hembra), 18878–18879 (dos paratipos machos), segunda antena, 1945 m. Pristimantis yukpa. MHNLS 18993, alrededores de la casa de las antenas, 1469 m. Cryptobatrachus remotus. MHNLS 18816, 18817–18818 (dos paratipos machos), 18819–18822, 18823 (paratipo hembra), 18824 (paratipo macho), 18825–18826, 18827–18828 (dos paratipos hembras), 18829, 18991–18992, caño tras la casa de las antenas, 1430 m; MHNLS 18839–18841 (tres paratipos machos), MHNLS 18861 (paratipo hembra), 18905 (paratipo hembra), 18989, quebrada cercana a la segunda antena, 1832 m. Boana xerophyllla. MHNLS 18812, intersección de las carreteras hacia el río Lajas y hacia la primera antena, 1572 m; MHNLS 18815, trayecto hacia la primera antena, 1620 m. Hyloscirtus japreria. MHNLS 18837–18838 (dos paratipos machos), 18858, 18867 (paratipo macho), 18868 (paratipo hembra), 18869 (paratipo macho), 18971–18972 (dos paratipos machos), caño tras la casa de las antenas, 1430 m; MHNLS 18888–18889 (dos paratipos machos), 18988 (paratipo macho), quebrada cercana a la segunda antena, 1832 m. REPTILIA Amphisbaena fuliginosa. MHNLS 19145–19146, alrededores de la casa de las antenas, 1470 m. Anolis euskalerriari. MHNLS 18859, trayecto entre la primera y la segunda antena, 1627 m. Anolis jacare. MHNLS 18794–18796, segunda antena, 1947 m; MHNLS 19150, casa de las antenas, 1470 m. Thecadactylus rapicauda. MHNLS 18077, carretera hacia el campamento de Héctor Dario Socorro, 1200 m. Chironius exoletus. MHNLS 18912, trayecto hacia la primera antena, cerca de la intersección con la vía al río Lajas, 1620 m. Lampropeltis micropholis. MHNLS 19144, alrededores de la casa de las antenas, 1470 m. Dipsas pratti. MHNLS 18799, trayecto hacia la segunda antena, arriba de la intersección con la carretera al río Lajas, 1609 m. Erythrolamprus epinephelus. MHNLS 18903, trayecto entre la primera y la segunda antena, 1480 m; MHNLS 18904, intersección entre la vía a la primera antena y al río Lajas, 1620 m; MHNLS 18973, pica a 600 m NO de la casa de las antenas, 1602 m; MHNLS 19151–19152, alrededores de la casa de las antenas, 1470 m. Sibon nebulatus. MHNLS 18798, trayecto entre la primera y segunda antena, 1480 m; MHNLS 18811, intersección de las carreteras hacia el río Lajas y hacia la primera antena, 1572 m. Xenodon severus. MHNLS 18871, alrededores de la primera antena, 1650 m. Bothrops asper. MHNLS 18076, campamento de Héctor Dario Socorro, cerro Las Antenas, 1500 m. 54 Herpetofauna del cerro Las Antenas

Anexo 2. Anfibios y reptiles del bosque ombrófilo del cerro Las Antenas en la vertiente venezolana de la Sierra de Perijá: a. Rhinella horribilis. b. Centrolene daidaleum. c. Hyalinobatrachium pallidum. d. Pristimantis lassoalcalai. e. Pristimantis rivasi. f. Pristimantis yukpa. Fotos: P. Cabello (a, f), F. J. M. Rojas-Runjaic (b, c, e) y P. Velozo (d). Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 184 55

Anexo 2. (Continuación) Anfibios y reptiles del bosque ombrófilo del cerro Las Antenas en la vertiente venezolana de la Sierra de Perijá: g. Cryptobatrachus remotus. h. Boana xerophylla. i. Hyloscirtus japreria. j. Amphisbaena fuliginosa. k. Anolis euskalerriari. l. Anolis jacare. Fotos: P. Velozo (g, h, k, l) y F. J. M. Rojas-Runjaic (i, j). 56 Herpetofauna del cerro Las Antenas

Anexo 2. (Continuación) Anfibios y reptiles del bosque ombrófilo del cerro Las Antenas en la vertiente venezolana de la Sierra de Perijá: m. Polychrus auduboni. n. Thecadactylus rapicauda. ñ. Gonatodes petersi. o. Boa constrictor. p. Dendrophidion nuchale. q. Lampropeltis micropholis. Fotos: F. J. M. Rojas-Runjaic (m, ñ, o), E. Infante-Rivero (n), J. León (p) y P. Velozo (q). Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 184 57

Anexo 2. (Continuación) Anfibios y reptiles del bosque ombrófilo del cerro Las Antenas en la vertiente venezolana de la Sierra de Perijá: r. Mastigodryas boddaerti. s. Dipsas pratti. t. Erythrolamprus epinephelus. u. Sibon nebulatus. v. Xenodon severus. w. Bothrops asper. Fotos: F. J. M. Rojas-Runjaic (r, w), E. Infante- Rivero (s, u) y P. Cabello (t, v). 58 Herpetofauna del cerro Las Antenas ------CITES LC LC NE NE NE NE NE NE NE NT UICN para el cerro Las EN B1ab(iii) EN B1ab(iii) VU B1ab(iii) NE NE NE NE NE NE NE NE NE NE VU D2 VU D2 VU B2ab(iii) LRFV 2015 BN BN BN BN BSV, BN BSV, BN BSV, BN BSV, SA, VAM Hábitat BSV, BG, BN BSV, BD, BG, BSV, BN BD, BG, BSV, BG, BP, BD, BSV, BN BD, BSV, BG, BP, BN, BP, BS, BSV, H, S BS, BSV, BP, BN, AI, BD, BG, BSV, BS, AR AI, BD, BG, BSV, AI, BD, BG, BP, BS, BSV, AI, BD, BG, BP, AI, AR, ARO, BD, BE, BG, AI, AR, ARO, CI CI CI CI CI CI CI CI CI CI CI CI CI, CV Gremio E E R MA MA MA MA MR MR MR MR MR MR Cat. dist. 301 0-1980 0–2300 ± 0–1500 ± 0–1800 800–2200 1600–1700 Dist. alt. ± 600–1620 ± 800–1832 ± 450–1842 ± 1450–1835 ± 1430–1945 ± 1832–1945 LA LA LA LA LA LA LA LA LA, LM LA, LM LL, SO, SD CO, SO, SD CO, SO, SD, IM LM, LA, LL, SC, CC, LM, LA, LL, SC, CC, Dist. Biorregiones LM, LA, SC, CC, CO, C C C C C F, T C, O C, O, E C, O, E C, O, E C, O, E C, O, E C, O, E Tipo de Tipo registro Antenas en la vertiente venezolana de la Sierra venezolana en la vertiente Antenas de Perijá. Taxonomía Anexo 3. Anexo Matriz de atributos biogeográficos, taxonómicos, ecológicos y de conservación de los anfinbios registrados y reptiles AMPHISBAENIDAE AMPHIBIA pallidum Hyalinobatrachium CRAUGASTORIDAE remotus Cryptobatrachus Boana xerophylla REPTILIA Anolis euskalerriari auduboni Polychrus ANURA BUFONIDAE Rhinella horribilis CENTROLENIDAE daidaleum Centrolene Pristimantis yukpa Pristimantis rivasi HEMIPHRACTIDAE HYLIDAE SQUAMATA DACTYLOIDAE POLYCHROTIDAE Pristimantis lassoalcalai Hyloscirtus japreria fuliginosa Amphisbaena Anolis jacare Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 184 59

- - - -

- - -

CITES

LC LC

UICN

NE NE NE NE

NE NE

LRFV 2015

BP, MO BP,

BSV, BN BSV,

BD, BSV

Hábitat

MA, BE, AR

BSV, BN, BD BN, BSV,

BD, BG, BSV, BN BD, BG, BSV,

BP, MA, MO, BS, AI BP,

AI, BG, BD, BS, BSV, BP, AI, BG, BD, BS, BSV,

BD, BG, BSV, BN, BS, AI BN, BD, BG, BSV,

BE, SA, BD, BSV, BG, BN, BE, SA, BD, BSV,

CV CV CV CV

Gremio

R R

Cat.

dist.

0–1700

0–1500

0–1553

0–1800

± 0–1500

± 0–1200

± 5–1500

230–1130

700–1500

Dist. alt.

± 900–2150

± 500–2300

± 500–3400

± 1450–1835

SO, SD

LA, CC LA,

LM, LA

LM, LA, SC

SO, SD, LM

CO, SO, SD

LL, SO, SD, IM

LA, SD, SO, IM

CO, SO, SD, IM

LM, LA, CC, LL

LM, LA, LL, SC, CC,

Dist. Biorregiones

CC, CO, SC, LM, LL,

LM, LA, SC, CC, CO, LA, LM, SC, CC, CO,

C C C

F, T

M, T

O, F, T O, F,

Tipo de Tipo

registro

Taxonomía Anexo 3. Anexo Continuación

PHYLLODACTYLIDAE

Thecadactylus rapicauda Thecadactylus

SPHAERODACTYLIDAE Gonatodes petersi Gonatodes BOIDAE

Boa constrictor

COLUBRIDAE

Chironius exoletus Chironius Dendrophidion nuchale Dendrophidion Lampropeltis micropholis Lampropeltis Leptophis occidentalis Leptophis

Mastigodryas boddaerti

DIPSADIDAE

Dipsas pratti Erythrolamprus epinephelus Sibon nebulatus

Xenodon severus Xenodon

VIPERIDAE Bothrops asper Bothrops 60 Herpetofauna del cerro Las Antenas AR: NT: Muy Registro Morichal. Cordillera Bosque de Bosque MR: M: Dependencias BP: CO: MO: Consumidor de DF: CI: Endémica; Áreas Intervenidas; Preocupación Menor; AI: :E: LC: Bosque de Galería; Bosque Isla de Margarita; BG: Distribución por biorregiones (Dist. IM: escuchado durante el inventario;escuchado durante Bosque Nublado; Nublado; Bosque No Evaluado; No E: Vegetación Acuática Marginal; Acuática Vegetación Cordillera Central de la Costa; BN: Gremio Trófico (Gremio): Gremio Trófico NE: Llanos; CC: VAM: LL: Bosque Espinoso; Bosque BE: II. Muy Amplia. Muy Amplia. MA: Categorías de Distribución (Cat. Dist.) Sistema Coriano;Sistema Sabana Arbolada; apéndice Sistema Deltaico; Sistema : Bosque Siempre Verde, Verde, Siempre : Bosque SC: II: SA: : SD: Bosque Deciduo; Bosque Amplia; Amplia; BSV Observado el inventario, durante A: O: BD: en m s.n.m. CITES Sabana; : S: Pantepui; Pantepui; P: En Peligro. En Peligro. Lago de Maracaibo; Herbazal; EN: Amplia-restringida; H: LM: Registro basado en testimonio de habitante local o especialista.Registro basado en testimonio A-r: Sur del Orinoco; T: Vulnerable; Vulnerable; SO: Colectado el inventario; durante Los Andes; Consumidor de Vertebrados. Hábitat: Consumidor de Vertebrados. C: VU: Restringida; Ambientes Rocosos de TierrasAmbientes Bajas; CV: Fotografía; Fotografía; : LA: Bosque Secundario;Bosque R: F: Distribución altitudinal (Dist. Alt.) ARO: BS: Oriental de la Costa; Casi Amenazado; Biorregiones) Restringida; Federales. Federales. Tipo de registro: Tipo de museo; Arbustal; Invertebrados; Invertebrados; Pantano; Pantano; Categorías de riesgo LRFV (Libro Rojo de la Fauna Venezolana) 2015 y UICN: 2015 Venezolana) Categorías de riesgo LRFV (Libro Rojo de la Fauna Anexo 3. Anexo ISSN 0037–8518 Versión impresa Memoria de la Fundación La Salle de Ciencias Naturales 2018 76(184): 61–82 ISSN 2443–4968 Versión electrónica

Ensayo Limpieza de partes óseas con derméstidos para su conservación como muestras biológicas

Javier Sánchez H.

Resumen. La familia Dermestidae (Insecta: Coleoptera) contiene unas 1200 especies a nivel mundial y su composición taxonómica es poco conocida en Venezuela. Algunos de sus miembros son utilizados como herramienta para la limpieza de muestras zoológicas con fines científicos, en virtud de su alta capacidad para el consumo de carne y otros tejidos presentes en animales muertos, así como la calidad del resultado final. Este trabajo presenta un conjunto de recomendaciones para el mantenimiento en cautiverio de escarabajos derméstidos y el procesamiento de material óseo, sobre la base de información disponible en la literatura y la experiencia acumulada desde 1985 en el Museo de la Estación Biológica de Rancho Grande. Se destaca la importancia del manejo de las condiciones ambientales dentro del recinto que contiene a las colonias de estos escarabajos, así como el seguimiento continuo de las condiciones del dermestario y del comportamiento de los insectos en sus diferentes fases de crecimiento, para así poder detectar tempranamente problemas que pueden llevar a una merma o extinción drástica. Palabras clave. Cría Dermestidae; insectos necrófagos; museos de Historia Natural; esqueletos.

Cleaning skeletal parts with dermestids to be kept as biological vouchers

Abstract. The family Dermestidae (Insecta: Coleoptera) holds some 1200 species worldwide and its composition is little known in Venezuela. Some of its members are used as a tool in zoological voucher cleaning in view of their ability to deal with meat and other tissues in dead animals, as well as the quality of their work. This paper shows a compilation of recommendations to keep in captivity dermestid beetles and processing skeletal material, on the basis of information available in literature and the experience gathered at the Museo de la Estación Biológica de Rancho Grande since 1985. I point out the importance on managing environmental conditions inside the enclosure holding the colonies, as well as the continuous monitoring of the these insects behavior along their different growth stages, for an early detection of problems potentially leading to population reduction or even extinction of the colony. Key words. Dermestidae breeding; necrophagous insects; Natural History museums; skeletons.

Introducción

La limpieza del material óseo alojado en los museos de Historia Natural se ha ejecutado de diversas maneras a lo largo de los años. Existen diversos métodos para la remoción de los tejidos blandos: maceración en agua fría (maceración bacteriana), 62 Limpieza de partes óseas con derméstidos

maceración en agua caliente (cocción), enterrado de la muestra (maceración bacteriana), empleo de isópodos terrestres o marinos, hormigas, larvas de polilla de ropa, lombrices, camarones, y maceración con detergente enzimático y otros químicos corrosivos (Hinshaw s/f, Hall y Russell 1933, Sommer y Anderson 1974, Timm 1982, Sullivan y Romney 1999). En un principio el método más difundido fue la maceración en agua caliente, limpiando manualmente los tejidos después de la cocción. Más recientemente ha prevalecido el uso de coleópteros saprófagos de la familia Dermestidae (Insecta: Coleoptera) los cuales además son de interés forense y actúan como plagas de alimentos almacenados (Bousquet 1990, Velásquez 2008, Shaver y Kaufman 2012). Estos insectos se utilizan desde al menos 1922 (Sommer y Anderson 1974), aunque Timm (1982) señala el inicio de su uso en Francia en la década de 1870. La limpieza con derméstidos es ampliamente usada cuando se deben procesar muestras de pequeño a mediano tamaño de manera económica y con un mínimo daño a las partes delicadas, aun cuando los animales mayores pueden ser limpiados por partes (Sommer y Anderson 1974). El Museo de la Estación Biológica de Rancho Grande (EBRG) ha contado con una colonia de derméstidos desde principios de la década de 1980, cuando José Ochoa comenzó a mantener estos insectos para la limpieza de material óseo destinado a la colección de mamíferos. Alternadamente, fueron mantenidos en diferentes contenedores de madera o plástico con malos o peores resultados, debido a la falta de conocimiento relativo al manejo de las colonias. En cualquier caso, se lograron resultados satisfactorios en cuanto a la calidad del producto final obtenido, pero las extinciones o mermas poblacionales de la colonia eran frecuentes, así como las infestaciones con ácaros. Luego de una de las extinciones, en 1985 el autor obtuvo 25 individuos adultos del cadáver de una vaca (Bos taurus) en terrenos del Centro Nacional de Investigaciones Agropecuarias (CENIAP) en El Limón, estado Aragua, que constituyó el pie de cría que dio origen a una de las dos colonias existentes en EBRG (ver más adelante), manejada alternadamente por José Ochoa, Francisco Bisbal, Arnaldo Ferrer o el autor. Esporádicamente se aportaron genes introduciendo individuos ajenos a la colonia, mediante su atracción con carne seca. Dada la falta de conocimiento que para ese entonces se tenía sobre la taxonomía del grupo, es imposible saber si los individuos introducidos a posteriori eran de la misma especie obtenida en 1985. Más aún, con esas introducciones de insectos a las colonias, a principios de la década de 1990 hubo una contaminación con la introducción de coleópteros de la familia Tenebrionidae. Como señala Timm (1982): “Limpiar huesos con derméstidos es ambas cosas, buen manejo y un arte; no es simplemente tirarles los huesos a los bichos”. En este sentido, a lo largo de estos años se ha hecho patente en muchos museos la dificultad para mantener con éxito una colonia por tiempo prolongado. Ello fue el estímulo para escribir estas notas con el propósito ahorrarle a los curadores y técnicos noveles tanto trabajo de ensayo y error para saber “qué le pasa a estos bichos”. Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 184 63

Establecimiento y manejo de la colonia El recinto de derméstidos El recinto dependerá de las posibilidades de cada museo. Cuanto más urbana el área, más restricciones serán necesarias, debido a la necesidad de incluirlo dentro de la edificación del museo. En este último caso, se señala la necesidad de tener un cuarto “a prueba de bichos” (Hall y Russell 1933, Tiemeier 1939). Cualquiera sea la condición, es conveniente que se trate de un recinto cerrado si se hace necesario el control de condiciones ambientales (ver más adelante). Las dimensiones no son críticas y cualquier espacio en desuso servirá, siempre que esté debidamente sellado o aislado de las colecciones (Timm 1982). Se ha señalado que los derméstidos no son plaga de museo (Hinshaw s/f), pero Timm (1982) señala a Dermestes maculatus como plaga de la industria peletera y “con un gusto particular por piel y pelaje”, así como también capaz de atacar hasta a momias egipcias, mientras que Genoways y Schlitter (1988), señalan a la familia Dermestidae como “el peor enemigo entre los escarabajos que comúnmente infestan colecciones en museos de Historia Natural”. Lo mejor es no correr riesgos, ya que siempre hay alguna muestra dentro de las colecciones que puede ser fuente de alimento para los derméstidos, como muestras viejas con deficiencias en la limpieza o piezas montadas en artístico expuestas a plagas. El contenedor o dermestario El tamaño del dermestario debe obedecer a las necesidades particulares en cuanto a volumen de muestras a procesar y tamaño de las mismas (Russell 1947). Materiales como madera y plástico solo sirven temporalmente; las larvas los perforan tarde o temprano y logran trepar por las paredes, lo que no es deseable (Russell 1947, Bone y Steel 2012). Para poder contener muestras grandes y por razones de resistencia, algunas instituciones han utilizado cajas de madera contra-enchapada forradas de resina epóxica (Hinshaw s/f). También se usan cajas de madera forradas internamente con láminas de aluminio pulido (Sommer y Anderson, 1974), así como acuarios o grandes cajas forradas internamente con metal para una mayor capacidad (Timm 1982). Cerda (1977) menciona el uso de latas de metal de cinco galones, mientras que Tiemeier (1939) señala un método muy peculiar, donde básicamente todo el recinto es el dermestario y las muestras a limpiar se introducen inicialmente en jaulas de tela metálica; cuando están llenas de larvas y adultos se trasladan a unas cajas de cartón corrugado, para finalmente vaciar el contenido de la caja sobre papel negro y tomar los huesos con una pinza. En Internet se encuentran las más variadas recomendaciones y especificaciones (a veces contradictorias) para la construcción del dermestario. Es oportuno indicar, que debido a que algunas de estas referencias son tan viejas, se puede inferir que los diseños han evolucionado grandemente desde la fecha de las primeras publicaciones. 64 Limpieza de partes óseas con derméstidos

En EBRG se utilizan acuarios de vidrio de aproximadamente 90 cm de largo x 30 de profundidad x 40 de alto, con tapa del mismo material donde se perforaron sendos orificios de 15 cm de diámetro. Estos están cubiertos de doble capa de tela metálica: una de aluminio fina (tipo mosquitero) para impedir el escape de los derméstidos y el acceso de otros artrópodos (arañas y moscas) y otra de acero galvanizado más gruesa para evitar el ingreso de animales como ratas. Si para construir el dermestario se utiliza sellador de silicona por dentro para fijar las paredes de vidrio, las larvas logran trepar hasta la tapa. Con el paso de los años, los insectos devoran la mayor parte de este sellador y disminuye notoriamente la posibilidad de trepar hasta la tapa; no obstante, esto debilita la resistencia estructural de los acuarios. Una solución para esto consiste en fijar las piezas de vidrio con silicona y colocar ángulos de aluminio por el lado externo. De construir un acuario para contener derméstidos, debe hacerse con estructura metálica y sellador por fuera desde el inicio. Si se recicla un acuario para alojar estos insectos, se sugiere reforzarlo por fuera con estructura metálica y cortar el sellador de silicona dentro del acuario para evitar que los insectos trepen (Hinshaw s/f, Bone y Steel 2012). Aún así, el poco sellador que queda entre los vidrios y en las esquinas todavía permite que trepen las larvas de los primeros instares (obs. pers.).

Cama

Para la preparación de la cama se han se han recomendado y censurado diferentes materiales. Según la fuente, se recomienda alimento concentrado para animales (Hinshaw s/f, Bone y Steel 2012), papel en tiras, viruta de madera (Bone y Steel 2012), gasa de algodón, láminas de algodón hidrófilo o de embalaje y fibra de polyester (Sommer y Anderson 1974, Sullivan y Romney 1999). En la Universidad Simón Bolívar (USB) Víctor Romero ha tenido éxito usando alimento para gatos, pero nunca ha mantenido la colonia por años (com. pers.). Tiene sentido la recomendación que el material a usar esté libre de químicos (Sullivan y Romney 1999, Bone y Steel 2012). Algunos papeles y cartones tienen añadido algún tipo de compuesto para evitar hongos y plagas. En EBRG se usa una técnica similar a la recomendada por Sommer y Anderson (1974) con una cama de algodón, que consistió en colocar cinco a ocho centímetros de lámina algodón hidrófilo que posteriormente se convierten en una cama de 10 a 14 centímetros una vez que los insectos la llenan de galerías y la esponjan con su ocupación del “hábitat”. Esta cama mantiene gran parte de los residuos y excrementos debajo de ella y provee un espacio tridimensional para el tránsito de los insectos, así como sitio para pupar (Sommer y Anderson 1974, obs. pers.), pero con el paso del tiempo (años) se va reduciendo el espesor de la cama debido a que también los insectos la van devorando (obs. pers.). Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 184 65

Luz Se señala que el recinto debe estar en completa oscuridad o no dejar penetrar la luz hacia el interior del dermestario (Tiemeier 1939, Russell 1947, Sommer y Anderson 1974, Bone y Steel 2012). Cuán importante sea esa condición podría parecer cuestionable, dado que en vida silvestre hay claridad u oscuridad a lo largo del ciclo diario. Durante unos años de la década de 1990, mientras Arnaldo Ferrer manejó la colonia de EBRG, esta fue mantenida dentro del recinto día y noche con una potente luz artificial bajo la presunción de la necesidad de mantener una alta temperatura en el dermestario. Durante ese tiempo, los insectos trabajaron aparentemente de manera satisfactoria. Durante el desarrollo de este trabajo, el autor ha mantenido temporalmente pies de cría en un cuarto con ventanas y sin control de luz, observando que la actividad y reproducción de los derméstidos parece satisfactoria. Por su parte, Jesús Molinari mantiene su colonia en la Universidad de Los Andes (ULA) dentro de una campana de flujo frente a una ventana en un laboratorio. La recomendación de mantener oscuridad puede estar vinculada a la observación que, al encender la luz del recinto, la mayor parte de los insectos busca refugio alejándose de la luz. Una vez acostumbrados a la claridad, si se hace sombra con la mano también huyen, lo que indica que puede ser una respuesta equivalente a la reacción frente a un potencial depredador moviendo el cadáver (sustrato en vida silvestre) y permitiendo el paso de luz o creando sombra al posicionarse sobre el cadáver. Temperatura En condiciones tropicales no parece necesario el control de temperatura con especies que naturalmente ocurren en esas latitudes. Aún en tierras altas y frías como La Hechicera (a 1870 m s.n.m.), en la ciudad de Mérida (estado Mérida, Venezuela), derméstidos provenientes de la colonia más antigua de EBRG prosperan bien (J. Molinari, com. pers.). Se señalan temperaturas adecuadas para su cría de 84 °F (=28,89 °C) (Hall y Russell 1933), 65 – 70 °F (=18,33 – 21,11 °C) (Russell 1947), 27–29 °C (Sommer y Anderson 1974) 80 °F (=26,67 °C) (Bone y Steel 2012). Estas recomendaciones de temperatura pueden obedecer a razones de infraestructura y costo de mantenimiento en las instalaciones disponibles en climas templados, ya que no se señala una investigación acerca de condiciones óptimas de desarrollo de la especie en la colonia. De hecho, sería de esperar plasticidad en cuanto a condiciones de desarrollo en especies autóctonas que deben sobrevivir en ambientes silvestres, más aún si las especies en cuestión son de amplia distribución o cosmopolitas. Igualmente se señala 40 °C como temperatura máxima para el desarrollo de poblaciones de Dermestes maculatus (Haines y Rees 1990). Dentro de los dermestarios de EBRG la temperatura puede oscilar desde 20 hasta 33 °C, entre el día y la noche y entre las estaciones lluviosa y seca. Sin embargo, la temperatura es un factor que afecta tanto el desarrollo como la actividad de estos insectos. Aparentemente la primera observación de este fenómeno 66 Limpieza de partes óseas con derméstidos

en cautiverio fue durante la Segunda Guerra Mundial; debido a la política de ahorro de energía en los Estados Unidos ocurrió un descenso en la temperatura ambiente del recinto de derméstidos en la Universidad de Berkeley (California), lo que trajo como consecuencia una disminución del metabolismo de estos insectos, resultando en una disminución de alimento necesario para el mantenimiento de las colonias cuando disminuyó drásticamente el ingreso de muestras al museo con los recortes de presupuesto (Russel 1947). Así, se debe tomar en cuenta que a menores temperaturas se alargan los tiempos de eclosión, estadios larvales y pupa, al igual que se reduce la velocidad de limpieza de huesos (Russell 1947, Sullivan y Romney 1999, Dau et al. 2008, obs. pers.). Igualmente, con fines de manejo de la colonia, es útil aprovechar la circunstancia de que adultos de Dermestes maculatus no vuelan a menos de 80 °F (=26,67 ºC) (Hinshaw s/f) o que tienden a volar por encima de 85 °F (=29.44 °C) (Bone y Steel 2012). Lo observado en las colonias de EBRG es que los adultos tienden a volar al alcanzarse unos 30 a 32 °C (=86,0 – 89,6 °F), nunca a menor temperatura. De esta manera se evita el escape de adultos de los dermestarios cuando las colonias son atendidas. Humedad Bajo condiciones tropicales, la situación es diferente a lo recomendado para ambientes urbanos bajo condiciones de clima templado. Cuando en países de altas latitudes debe mantenerse un control de temperatura durante el invierno, debe tenerse cuidado que la humedad relativa no baje demasiado. Trabajos iniciales sobre el manejo de las colonias de Dermestes maculatus en climas templados señalan la conveniencia de poner un contenedor de agua sobre el radiador de calefacción para mantener “la humedad necesaria” (Hall y Russell 1933) o de poner agua en contenedores dentro de cada dermestario para aportar humedad al ambiente (Sommer y Anderson 1974, Sullivan y Romney 1999). Se sugiere también rociar algo de agua con un atomizador sobre una servilleta cubriendo la pieza a limpiar aproximadamente cada dos días (Bone y Steel 2012) o diariamente, pero que seque durante la noche (Hinshaw s/f): Sin embargo, Russell (1947) señala como indeseable añadir agua o humedecer el aire dentro del contenedor a fin de prevenir formación de moho sobre el tejido a limpiar. En un dermestario, si la humedad relativa es muy alta, el material a limpiar se enmohecerá (Dau et al. 2008) y los insectos no comerán carne con moho (Sommer y Anderson 1974) o lo harán muy lentamente (obs. pers.). Se señala que prefieren 50 % de humedad relativa y que por encima de 75 % el riesgo de infestación de ácaros se incrementa (Bone y Steel 2012), pero no debe ser inferior a 50 % (Hinshaw s/f). Contrariamente, Pisfh y Korytkowski (1974) señalan que la alta humedad relativa favorece el desarrollo de la población de Dermestes maculatus cuando actúa como plaga en fábricas de harina de pescado. En el recinto de derméstidos de EBRG, la humedad relativa se mantiene durante la estación lluviosa entre 60 y 75 % de humedad relativa mediante el uso de un Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 184 67

deshumidificador. Sin embargo, en la estación seca, esos valores pueden descender a 40 % o menos sin uso del deshumidificador. Al colocar “bebederos” (ver más abajo suministro de agua), la humedad se mantiene por encima de 50 % dentro de los dermestarios. Ventilación La libre circulación de aire es importante dentro del dermestario (Russell 1947, Timm 1982, Bone y Steel 2012). Dependiendo de las condiciones climáticas locales, no importa cuánto se controle la humedad ambiental dentro del recinto; si el aire no circula dentro se concentran humedad y amoniaco debido a la respiración de los derméstidos y a la acumulación de las heces. La construcción de orificios de ventilación en las tapas de vidrio de los dermestarios de EBRG es complementada con una “chimenea” de un metro de longitud, hecha de tubo de plástico (PVC) y colocada sobre uno de los orificios para aprovechar cualquier diferencial de temperatura que conduzca una columna de aire hacia arriba, obligando así el ingreso de aire fresco por el otro orificio. Previo al uso de la “chimenea” se utilizó un extractor hecho con un ventilador de una fuente de poder de computadora dañada y un transformador de corriente a 12 voltios con excelentes resultados, pero las fallas eléctricas hicieron derivar hacia técnicas más simples y que funcionan sin electricidad. Suministro de agua Arriba, en el aparte “Humedad”, se discuten opiniones de diferentes autores acerca de los aportes de agua al dermestario. Aquí se trata de la oferta directa a los insectos de agua para beber y se asume que al aportar humedad mediante las técnicas señaladas anteriormente, también estos hacen uso del agua. En EBRG el aporte de agua se hace tres veces por semana mediante pequeños recipientes plásticos de boca ancha acostados sobre la cama del dermestario, llenos hasta la mitad de algodón hidrófilo saturado de agua al cual tienen acceso directamente larvas y adultos. Cada vez que se ofrece agua, previa extracción de larvas y adultos dentro del bebedero para que no mueran ahogados, se lava bien el algodón para eliminar heces y exuvias. Es necesario sustituir el algodón cada cierto tiempo porque así como toman agua, los insectos lo mastican hasta reducirlo. Larvas y adultos hacen uso continuamente de estos “bebederos”, por lo que se asume son de utilidad. Este sistema permite además, mantener las muestras a limpiar secas y aportar humedad al ambiente dentro del dermestario (muy conveniente en la estación seca). Durante los inicios de la primera colonia de EBRG hubo una época de grandes infestaciones de ácaros parasitando las larvas y la única manera (empírica en ese entonces) de controlarlos fue disminuir el agua disponible en las muestras a limpiar mediante un buen secado y aportar el agua en estos bebederos. 68 Limpieza de partes óseas con derméstidos

Fundación de la colonia Hay diferentes recomendaciones en cuanto al número de adultos necesarios para iniciar una colonia. “Unas pocas docenas de adultos” (Hall y Russell 1933), o “con 25 escarabajos tomados al azar de un cadáver de algún animal a la intemperie es suficiente” (Russell 1947), o “comenzando con unos 100 adultos se puede alcanzar una población de unos 5000 individuos... (larvas y adultos, sin indicar la especie) …en unos dos meses” (Bone y Steel 2012). De acuerdo a la experiencia con la especie originalmente mantenida en EBRG bajo las condiciones ambientales locales y a lo largo de muchos reinicios de las colonias, con 25 adultos se alcanzan niveles poblacionales para una rapidez de limpieza de satisfactoria a rápida en unos cuatro meses. Con solo una hembra fertilizada se podría comenzar una colonia (Hinshaw s/f) y entre las referencias raras de Internet, alguien señala que así lo hizo (Anónimo http://waspstorm.darkbb. com/t54-rearing-dermestid-beetles mayo 2013). En todo caso, cuantos más adultos sean incluidos al iniciar la colonia, más rápido se alcanzará una alta población, necesaria para una razonable rapidez en la limpieza de material óseo (Hinshaw s/f), contando además con una mayor variabilidad genética. Con un número bajo de escarabajos se corre el riesgo de tener pocas o ninguna hembra si no se verifica el sexo a la hora de recoger adultos en el campo. No hay ningún motivo para no incluir larvas en la población fundadora de la colonia, pero es razonable revisarlas bien asegurán- dose que sean de derméstido y que no tengan ácaros adheridos a su cuerpo para no llevarlos a la colonia que se desea fundar (ver abajo “Plagas”), además que debe transcurrir el tiempo necesario para que alcancen la madurez reproductiva. Aún cuando un buen número de adultos es necesario para la reproducción en una colonia en buenas condiciones de trabajo, son las larvas las que realizan la mayor parte de la limpieza (Hall y Russell 1933, obs. pers.); de ellas, las de menor tamaño (primeros instares) realizan el trabajo más fino en aquellos lugares menos accesibles del material óseo (obs. pers.). Especies En 2013, habiendo comenzado a escribir estas notas, fue colocado un cráneo de baba (Caiman crocodilus Reptilia: Alligatoridae) para atraer derméstidos. Se recogieron varios individuos (adultos y larvas) que resultaron pertenecer a una especie diferente a la primera en el dermestario. Es importante conocer con que entidad taxonómica se está trabajando, sobre todo si la especie utilizada da resultados muy satisfactorios y no se quiere perder por introducción de otra especie que pueda des- plazarla o mermar su población; así se decidió no mezclar las especies y fundar una nueva colonia. Desde ese entonces se han podido evaluar someramente (sin riguro- sidad científica) su ciclo de vida y calidad de trabajo con las muestras óseas. La identidad taxonómica de ambas especies en EBRG se determinó, prelimi- narmente, mediante la clave mundial de los géneros de la familia Dermestidae (Háva 2004); una guía de campo puesta en línea por la Food and Agriculture Organization de las Naciones Unidas (FAO) (http://www.fao.org/docrep/003/ T0146S/T0146S00.htm Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 184 69

#TOC mayo/2013) basada en el trabajo de Haines y Rees (1990) que incluye una tabla de contingencia con caracteres externos que diferencian a varias especies del género Dermestes que son plaga de pescado curado y luego, la guía de identificación de Bousquet (1990). Posteriormente se consultó la versión en línea (www.dermestidae.wz.cz mayo 2014) del catálogo mundial de la familia Dermestidae (Háva 2003) que incluye imágenes de muchas especies. Finalmente, las identidades taxonómicas fueron corroboradas por Luis José Joly en el Museo del Instituto de Zoología Agrícola (MIZA) de la Universidad Central de Venezuela (UCV). Los resultados indican que el material original corresponde a la Familia Dermestidae Latreille, 1807; Subfamilia Dermestinae Latreille, 1807; Tribu Dermestini Latreille, 1807; Género Dermestes Linnaeus, 1758; Subgénero Dermestinus Zhantiev, 1967; Especie Dermestes carnivorus Fabricius, 1775. El material recientemente colectado en campo en los jardines de EBRG corresponde a: Dermestes maculatus DeGeer, 1774 (mismo subgénero de la especie anterior). En términos generales, tanto larvas de un mismo instar como adultos de D. maculatus tienden a ser más grandes que D. carnivorus, pero adultos pequeños del primero pueden ser de talla inferior que adultos grandes del segundo; también las hembras tienden a ser más grandes que los machos en ambas especies, pero hembras pequeñas pueden ser de menor tamaño que machos grandes. El borde apical de los élitros es aserrado y terminando en una espícula en su vértice interno en D. maculatus (Figura 1) vs. liso y con vértice redondeado en D. carnivorus (observable con magnificación); en adultos no seniles, que no han perdido muchas setas por desgaste, se nota una concentración de éstas de color amarillento a ocre en la porción antero-lateral externo de los élitros (“hombros”) en D. carnivorus, observable a simple vista como unas manchas claras (Figura 2A), mientras que en D. maculatus las manchas son observables a ambos lados del pronoto en vistas dorsal, lateral y frontal, de color blanco (Figuras 2B y 3B).

Figura 1. Porción distal de los élitros de Dermestes maculatus. La flecha señala la espícula en el vértice interno del borde apical de los élitros. Tomado de la figura 4 en Shaver y Kaufman (2012). 70 Limpieza de partes óseas con derméstidos

Figura 2. Vista dorsal de Dermestes carnivorus (A) y D. maculatus (B). Las flechas señalan las manchas claras distintivas en los élitros (A) y blancas en el pronoto (B). Foto Marco Gaiani, MIZA.

Figura 3. Vista frontal de Dermestec carnivorus (A) y D. maculatus (B). La flecha señala manchas blancas distintivas en el pronoto (B). Foto Marco Gaiani, MIZA.

Abdomen de machos y hembras con todos los ventritos cubiertos de setas blancas; con magnificación se aprecia en el macho de D. carnivorus una mancha negra con un grupo de setas de diferente color en los ventritos 3 y 4 (Figura 4A), presente solo en el ventrito 4 en el macho de D. maculatus (Figura 4B). Esta estructura está ausente en las hembras y permite diferenciar los sexos sin ver la genitalia. La cara ventral del quinto ventrito está completamente cubierta de setas blancas en D. carnivorus (Figura 4A), mientras que en D. maculatus hay una mancha negra en el centro y setas ocre en el ápice (Figura 4B). Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 184 71

Figura 4. Vista ventral, abdomen de Dermestes carnivorus (A) y D. maculatus (B). Fotografía de Marco Gaiani, MIZA.

Las larvas son bastante similares entre sí, pero las de D. carnivorus son de un castaño claro y las de D. maculatus de un castaño más oscuro, casi negro (Figuras 5A y 5B respectivamente). Sobre los dorsos de los segmentos torácicos y de los cuatro primeros abdominales, la coloración oscura se prolonga más hacia el vientre en D. maculatus (Figura 5B), siendo menos extensa en D. carnivorus (Figura 5A), dando la impresión visual (sobre todo en vida) de una prolongación del blanco ventral hacia los flancos en esos segmentos de las larvas de D. carnivorus.

Figura 5. Larva de de Dermestes carnivorus (A) y D. maculatus (B). Foto Marco Gaiani, MIZA.

No hay diferencias evidentes en calidad o rapidez de limpieza de los huesos entre ambas especies. Probablemente las variaciones estacionales de temperatura, y diferencias (imposibles de evaluar) en tamaño poblacional dentro de cada dermestario ocasionan variaciones que opacan cualquier divergencia apreciable en condiciones controladas. Igualmente, diferencias en la duración de los ciclos de desarrollo no es fácil de evaluar debido a que los cambios de temperatura y la disponibilidad de alimento afectan la velocidad de desarrollo. En términos generales, se puede asumir que los períodos de desarrollo son bastante similares en ambas especies: la postura de huevos (de apariencia hialina y de cerca de 1 mm de longitud) es inmediata al intro- 72 Limpieza de partes óseas con derméstidos

ducir los adultos sexualmente maduros al dermestario; las larvas de primer instar se observan a los cinco o seis días de la introducción; a los 22–25 días se observan larvas de séptimo u octavo instar (último observado) y estas poco a poco van bajando su actividad antes de pupar, llegando a quedar inmóviles, moviéndose solo si son molestadas; a los 30–33 días se observan pupas, de color blanco y evidencian lo que serán cabeza y patas del adulto, para que finalmente a los 40–45 días emerjan los adultos. Estos son de un color rojo tostado durante aproximadamente su primer día de vida adulta. La longevidad de los adultos registrada en estas observaciones es de seis meses, que se puede acortar como se acortan todos los ciclos con una temperatura ambiental más alta. Estas observaciones coinciden de manera gruesa con lo señalado por Hinshaw (s/f) y Pisfh y Korytkowski (1974). Una descripción de la biología y ciclo de vida de Dermestes maculatus es aportada también por Shaver y Kaufman (2012). Cuidado, mantenimiento y vigilancia de la condición de los derméstidos Cada vez que la colonia es atendida, al ofrecer las muestras a limpiar o agua, se debe prestar atención cuidadosamente a lo que ocurre dentro del dermestario. Se debe notar la actividad y aspecto de los individuos. Es normal observar larvas de último instar lentas o inmóviles antes de pupar, pero si se observan muchas larvas inmóviles o retorciéndose, así como muchos adultos inmóviles o torpes, puede ser signo de intoxicación. Otra razón para observar con atención es detectar la falta de larvas de primeros instares. De ser así, algo está pasando con la oviposición o la eclosión y puede ser necesario un “complemento dietético”.

Veneno – sustancias tóxicas. Ya se señaló arriba sobre el peligro de la posible presencia de tóxicos en el papel y cartón si se usan como cama y más abajo se señalan previsiones a tomar cuando se hace la disección de las muestras (“Preparación y oferta del material a limpiar”). Otra fuente de tóxicos, aunque es raro, es que el material a limpiar proceda de un ambiente urbano y el animal haya tenido acceso a algún veneno. En dos ocasiones ha ocurrido en las colonias de EBRG que al introducir piezas a limpiar ha habido una mortalidad importante de los derméstidos: un carnívoro que murió en un zoológico y otro arrollado en carretera en un centro poblado rural. En el primer caso, se sabe que hubo un control de ratas y se presume que el animal tuvo acceso al veneno o a ratas envenenadas y en el segundo caso, se presume que el animal, que fue arrollado en la carretera, (Leopardus pardalis, Carnivora: Felidae) mataba gallinas y fue envenenado (en ningún caso se revisó el contenido estomacal). Se debe detectar a tiempo la mortalidad y sacar la pieza sospechosa a otro contenedor, colocando con ella unas pocas larvas. En ambos casos, las larvas colocadas aparte con la muestra, murieron en cuatro días. Es importante la detección temprana de la situación ya que aunque adultos y larvas mueran en masa, quedan muchas larvas de último instar tardío (inactivas) y Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 184 73

pupas que no han tenido acceso al veneno, de donde emergerán adultos para repoblar la colonia si se actúa a tiempo. Es importante agregar que si se atienden las necesidades de otros museos (en EBRG se limpian o limpiaban muestras de otros tres museos nacionales) debe prestarse atención al material recibido para su limpieza, ya que puede venir contaminado si el taxidermista utiliza reactivos para preservar las pieles secas (e.j., arsénico con alumbre).

Complemento dietético y composición etaria La máxima producción de huevos, tan esencial para una próspera colonia, depende del contenido de agua y grasa del alimento ofrecido, así como de disponibilidad de lugar para la oviposición (Russell 1947, Hinshaw s/f, obs. pers.). Russell (op. cit.) señala que los huevos saturados con aceite no eclosionarán y que los cuerpos de pequeños mamíferos frescos (previamente secados) suministran un buen balance de proteína y grasa, así como que los insectos restringidos a una dieta muy seca y magra ponen pocos huevos y que las larvas terminan en adultos de talla anormalmente baja. Cuando en EBRG se ha ofrecido material esquelético de grandes mamíferos previamente descarnado por mucho tiempo (lo que significa pobre en grasa corporal, nunca es el caso con cetáceos), se ha notado una disminución en la cantidad de larvas de primeros instares que se traducirá luego en una falta de reclutamiento de adultos y finalmente en una drástica merma de la población. Esto es solo una observación del autor sin evidencia directa de que el fenómeno esté vinculado a una dieta magra. En todo caso, se nota una respuesta favorable a la oferta de cubos de tocineta sin rebanar de aproximadamente 2 cm. Se colocan de uno en uno, nunca ofreciéndolos antes de que se acabe el anterior y no más de uno por semana, aunque rara vez hace falta más de uno, ya que a la semana generalmente se pueden ver larvas de primer instar. Con una buena población en el dermestario, basta uno por mes y se ofrece solo cuando se dejan de ver larvas de los primeros instares; una vez que se nota un aumento en la cantidad de larvas pequeñas se suspende el suministro. La observación de Russell (1947) en cuanto a que la diferencia entre la carne usada con fines de reproducción y la que contiene el material óseo a limpiar es frecuentemente ignorada, pone en evidencia la importancia de la vigilancia de la salud de la población (ver arriba) de estos pequeños aliados que a veces nos parecen indestructibles. Es razonable la sugerencia de Sommer y Anderson (1974) de guardar carne del descarnado para posteriormente usarla para complementar la dieta. Sin embargo, así como se señaló arriba que manejando la variable temperatura se pueden manipular la duración de los ciclos de vida y la velocidad de limpieza, la manipulación del recurso alimento puede ser aprovechada para el manejo de la densidad poblacional de las colonias (obs. pers.). Desde la destrucción del Programa Inventario Nacional de Fauna Silvestre de EBRG en 2010 el ingreso de material al museo ha sido casi nulo. Con un aporte institucional a la par nulo, es conveniente 74 Limpieza de partes óseas con derméstidos

disminuir la necesidad de alimento para las colonias de derméstidos. Ofreciendo alimento tres veces a la semana y en cantidad que no dure 24 horas, ha demostrado que se puede mantener un número de individuos aparentemente saludable que es capaz, tanto de procesar muestras con relativa rapidez, como de crecer rápidamente si así se desea. Aún así, Hinshaw (s/f) señala que la oviposición ocurre sobre el alimento (o los cadáveres en el campo) y, al tardar los huevos en eclosionar tres o cuatro días, los huevos podrían ser devorados junto con la carne y anular la oviposición. Este autor ha observado que la oviposición ocurre en muchos sitios y podría no ser tan crítico ése efecto sobre la reproducción; con pies de cría mantenidos dentro de frascos de un galón de capacidad, se pueden observar huevos (iniciando la reproducción y con todo limpio) sobre el fondo de vidrio. Plagas - parásitos Ácaros: pueden “aparecer” parasitando mayormente a las larvas en condiciones de alta humedad relativa (seguramente ocurren todo el tiempo, pero con densidades muy bajas). Una larva saludable es de aspecto limpio y brillante. Los ácaros se observan sobre éstas como una masa opaca concentrada en la superficie membranosa entre los anillos quitinosos; en caso de infestaciones severas, las larvas se observan frotándose contra cualquier objeto aparentemente tratando de desprenderse de los ácaros. Como se dijo en el aparte de “Humedad”, hay riesgo de infestación por ácaros con alta humedad relativa (por encima de 75 %) (Dau et al. 2008, Bone y Steel 2012). Pisfh y Korytkowski (1974) señalan infestación de ácaros en larvas y adultos para Dermestes maculatus, pero no lo vinculan a ninguna condición ambiental en particular. Hinshaw (s/f) sugiere mantener el substrato (cama) seco para prevenir la ocurrencia de ácaros. Arañas: Russell (1947) y Dau et al. (2008) señalan problemas con infestación de arañas en el recinto de los derméstidos, pero sin más explicaciones. Cuando éstas logran entrar al dermestario, consiguen depredar larvas (obs. pers.). Poner malla muy fina o varias capas de malla sobre los agujeros de ventilación es la única solución para minimizar el problema. En EBRG cada vez que se visita el dermestario se inspecciona primero su interior y se eliminan las arañas manualmente. Esta precaución es complementada con remoción de toda telaraña alrededor de los dermestarios, vía de invasión de arañas y hormigas; cada dos o tres meses, se hace remoción de todas las telarañas dentro del recinto. Eventualmente, el número de arañas se escapa de las manos, siendo necesarias aplicaciones de insecticida residual de uso doméstico en el recinto de los derméstidos (tapando previamente los agujeros de ventilación del dermestario) y luego ventilando bien el recinto. Hormigas depredadoras: dependiendo de la localización geográfica de cada museo, la entomofauna en el entorno puede ser muy diversa, como es el caso de EBRG dentro del Parque Nacional Henri Pittier. La malla fina protege de las hormigas de mayor tamaño, pero después de una invasión de pequeñas hormigas carnívoras dentro de los dermestarios, la solución definitiva fue meter cada pata del estante o anaquel que los sostiene dentro de envases con aceite de motor usado. Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 184 75

Moscas: las moscas deben ser evitadas desde el secado de las muestras a limpiar (Russell 1947), siendo una buena medida el congelamiento previo (Bone y Steel 2012); si la pieza ofrecida es pequeña, la limpiarán antes del desarrollo de larvas de mosca (dada una buena población en el dermestario). Se recomienda poner doble o triple capa de malla para evitar el ingreso de moscas (Bone y Steel op. cit.). Algunas moscas que ponen huevos o larvas en carne son lo suficientemente pequeñas para atravesar la tela metálica de mosquitero (obs. pers.). Contaminación con otras especies de escarabajos: entre 1989 y 1994 el autor estuvo en estudios de postgrado y ajeno al manejo de los derméstidos. A su regreso, había dos especies de coleópteros en los dermestarios y evidentemente, ambas se ali- mentaban de carne. Probablemente la segunda especie (Alphitobius diaperinus (Panzer 1797), Coleoptera: Tenebrionidae) fue introducida por confusión, ya que es de tamaño y color dorsal similar a los derméstidos en las colonias. A. diaperinus es de distribución cosmopolita y también considerada plaga de alimentos almacenados (principalmente granos) y de granjas avícolas (Bousquet 1990). Dado que no parecía perjudicial, la especie invasora no fue eliminada y se mantuvieron las especies mezcladas. Sin embargo, cuando se agudizó una crisis de fallas eléctricas (2011–2012), los derméstidos decayeron, quizás debido a la alta humedad relativa y a la competencia con los tene- briónidos que no parecieron verse afectados. Ese hecho demostró que estos últimos no eran tan efectivos ni eficientes como los derméstidos y en 2012 se refundó una sola colonia únicamente con Dermestes carnivorus para aliviar costos de mantenimiento, dado el nulo ingreso de muestras a EBRG desde 2010. Polillas de ropa: se ha podido observar en EBRG que cuando la cama de algodón ya tiene algunos años en uso, ingresan intermitentemente en los dermestarios unos pocos adultos de pequeñas polillas que parecen ser las mismas que infestan la ropa; su identidad taxonómica no fue revisada. No han sido detectados estadios larvales y no parece haber efectos adversos por su presencia. Sullivan y Romney (1999) señalan que estas infestaciones se pueden prevenir utilizando “algodón” de polyester, en lugar de la fibra natural. Para finalizar este aparte de mantenimiento, quizás podría inferirse una mayor tolerancia, resiliencia o plasticidad en D. maculatus, aunque ambas especies aquí tratadas son cosmopolitas y han respondido de manera similar a las prácticas de manejo utilizadas por años. Esta apreciación se basa en la desaparición casi total de la colonia de D. carnivorus en el año 2017, sin una causa aparente ni diferencias en las estrategias de manejo aplicadas para ambas especies. Obviamente, existe aún un largo trecho que recorrer en el conocimiento de los criterios a seguir para la cría en cautiverio de estos insectos.

Preparación y oferta del material a limpiar

El material a limpiar puede ser de muy diferente origen, de lo que dependerá su preparación para ofrecerlo a los derméstidos. Quizás lo más común es el material fresco proveniente del campo, pero ocasionalmente se deben limpiar cráneos de mues- 76 Limpieza de partes óseas con derméstidos

tras alcohólicas, muestras óseas viejas incompletamente limpias y hasta material donado por algún particular que puede representar un registro geográfico de valor pero deficientemente preservado, en algunos casos como trofeo de caza. En cuanto al material fresco, hay diferentes recomendaciones según los autores. Russell (1947), Sommer y Anderson (1974) y Dau et al. (2008) señalan: 1. No dejar secar sobre el material óseo aserrín u otros materiales usados para desollar; 2. Mantener el material óseo libre de arsénico, sal o formaldehido; 3. Mantener las moscas alejadas; 4. Remover el tejido cerebral de los cráneos antes de colgarlos para su secado; y 5. Secado rápido del material ya sea, naturalmente o por medios artificiales para evitar maceración (bacteriana). Esto último también previene el crecimiento de moho, “un fuerte repelente de los bichos” de acuerdo con Sommer y Anderson (1974) y Hinshaw (s/f), problema fácilmente remediable enjuagando y cepillando con agua para quitar el moho (Hinshaw s/f). Sin embargo, este último autor recomienda no extraer el tejido cerebral porque este promueve el crecimiento poblacional. El problema con este último procedimiento es la maceración bacteriana y el incremento de humedad dentro del dermestario, mas es notorio el efecto favorable de cualquier tejido nervioso en la dieta de los derméstidos y es deseable ofrecerlo cuando las muestras son pequeñas y no numerosas, por lo que serán limpiadas rápidamente (obs. pers). Puede introducirse material fresco (sin secar) para limpiar en el dermestario siempre y cuando haya una población lo suficientemente alta para hacer el trabajo en 12 horas o menos para evitar maceración Sommer y Anderson 1974, obs. pers.). Como quiera que sea, antes de introducir las muestras debe realizarse un descarnado de las partes óseas (si el esqueleto o cráneo son grandes) y posteriormente debe secarse la carne remanente. Preferiblemente el secado debe ser al aire, siendo de mucha utilidad un ventilador para acelerar el proceso. Según las condiciones de trabajo en cada museo, se puede aprovechar la corriente de aire caliente de la unidad condensadora de un acondicionador de aire. En condiciones de campo, en EBRG ha dado buen resultado introducir las partes óseas pequeñas a medianas en alcohol (que puede estar al 70 % V/V o un poco menos) para posteriormente secarlas al aire en el museo. Ello evita maceración bacteriana, así como el ataque de moscas e himenóp- teros carnívoros (hormigas-avispas) que podrían desarticular piezas si su actividad escapa del control de los colectores. Se ha utilizado alcohol viejo de las colecciones alcohólicas con buenos resultados, pero debe evitarse el uso del que esté muy contaminado con formaldehido sobrante del proceso de fijación de la muestra. Al estar la carne embebida en alcohol, el proceso de secado al aire se acelera en gran medida. Si se desea limpiar esqueletos completos de grandes animales las muestras deben ser desarticuladas (Tiemeier 1939, Sommer y Anderson 1974) y etiquetadas para facilitar el manejo en el dermestario. Si la muestra es muy grande (cráneo o esqueleto completo) y las condiciones de humedad impiden el secado en campo, se puede salar y escurrir, para luego guardarla envuelta en papel de periódico y bolsa plástica hasta llegar al museo para su enjuagado y debido secado. Al introducir huesos largos de grandes mamíferos se pueden hacer agujeros para permitir acceso de los derméstidos Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 184 77

al interior donde está la médula, tomando la previsión de enjuagar muy bien el interior para extraer todo residuo (Hinshaw s/f) o para extraerla con vapor y aire a presión (Tiemeier 1939). Esto no se ha hecho en EBRG. El material proveniente de una muestra alcohólica puede ser perfectamente limpiado por los derméstidos, pero debe considerarse que durante el tiempo que ha pasado expuesto al alcohol, la sangre, grasa corporal y cualquier cosa que estos insectos puedan considerar apetecible, han quedado diluidas en ese alcohol. De acuerdo con la experiencia en EBRG, las muestras deben dejarse remojando en agua unas 24 horas, con al menos uno o dos cambios de agua, para luego escurrirlas y ofrecerlas a los derméstidos; parece dar mejor resultado ofrecer el material húmedo y no seco. Si se trata de un cuerpo completo, deberá eviscerarse y desollarse como una muestra fresca y uno o más cráneos extraídos a posteriori de material conservado en alcohol puede(n) procesarse sin secar (después del remojo) si la población de derméstidos es adecuada para terminar el trabajo en uno o dos días. Se puede completar la limpieza de material preservado en seco que aún contenga restos de tejido siempre y cuando este se ablande antes de ofrecerlo a la colonia (Sommer y Anderson 1974). Si no se rehidrata la muestra previamente, a la larga quedará limpia, pero el proceso será muy lento (obs. pers). En EBRG se han procesado cráneos de pequeños y medianos mamíferos con restos de tejidos blandos con hasta 72 años de haber sido preservados en seco, previo remojo de varias horas en una solución de amoniaco diluido al 5 % V/V de la concentración comercial. Este tratamiento es válido para terminar de limpiar restos óseos encontrados en campo que aún tienen restos de tejido blando y pueden ser conservados como esqueleto. La solución de amoniaco parece hacer la muestra más apetecible que solo con agua (Bone y Steel 2012, J. Ochoa com. pers, obs. pers.). Material donado por algún aficionado, muchas veces pobremente preservado, puede ser limpiado después de algunos cuidados. Quizás lo más frecuente sea algún cráneo de carnívoro, a veces con todo y piel como trofeo de caza. En cualquiera de los casos debe remojarse en agua hasta suavizar los restos de tejido blando, aprovechando esta condición para retirar la piel si fuera el caso y cualquier resto de carne que sea posible sin dañar la muestra. Es muy conveniente macerar la muestra en agua caliente y sin hervir para preservar la integridad de los dientes (Sullivan y Romney 1999), eliminando así cualquier resto de producto utilizado por el aficionado para su “conservación” (e.j. cal, ceniza o sal), y de resultar poco apetecible, se recurre al remojo en amoniaco. Williams y Rogers (1989) señalan el efecto que la preparación inicial de la muestra tiene sobre el resultado final en cuanto a calidad de la limpieza y consecuencia sobre las etiquetas, así como sobre la salud de los derméstidos.

Colocación del material a limpiar Independientemente de la cama utilizada y dependiendo de su tamaño, la muestra debe colocarse en algún recipiente que impida su extravío parcial o total entre el material de la cama. Sommer y Anderson (1974) señalan bandejas de diferentes 78 Limpieza de partes óseas con derméstidos

tamaños según el tamaño de la muestra, con un borde elevado de seis milímetros. Hinshaw (s/f) sugiere ofrecer la muestra a limpiar en bandejas y cubierta de servilletas de papel húmedo, además del método peculiar de Tiemeier (1939) señalado en el aparte de “El contenedor o dermestario”. En EBRG se usan los siguientes dispositivos: 1) cestas pequeñas de malla galvanizada de hueco grueso (5 mm) para cráneos de pequeños mamíferos; 2) cestas de malla de aluminio tipo mosquitero de diferentes tamaños para aves grandes o medianas, esqueletos axiales de pequeños mamíferos y cráneos de medianos a grandes mamíferos; y 3) tapas metálicas de frasco de diferentes tamaños para esqueletos de aves pequeñas, anfibios grandes y esqueletos completos de pequeños mamíferos, evitando la pérdida de uñas, falanges y metacarpianos o metatarsianos. Si la pintura de las tapas está muy lisa (resbalosa), se pone una banda de gasa de algodón para que los derméstidos puedan entrar y salir. Los cráneos de cetáceos (Delphinidae) se colocan directamente sobre la cama, con el riesgo de perder algunos dientes; esto se minimiza colocando cráneo y mandíbula con los dientes hacia arriba una vez las piezas hayan sido desarticuladas por los insectos. A este respecto, Sommer y Anderson (1974) sugieren una técnica que involucra tres o cuatro aplicaciones de solución de formol (50 % de la solución comercial) con un pincel sobre las encías (previa remoción del tejido del paladar cercano a los dientes) en fresco antes de ofrecer la muestra a los derméstidos. Ello inhibe la ingestión de ese tejido para que los dientes permanezcan en su lugar. Igualmente, en el caso de esqueletos de aves, estos autores sugieren la inmersión de las patas en esa solución (previo desollado de las patas en grandes aves). En cualquiera de los casos (delfines o aves) se debe dejar secar la solución de formol sobre el tejido. La muestra a introducir en el dermestario debe estar debidamente etiquetada con material que no sea devorado por los derméstidos o cuya información no desaparezca durante el proceso de lavado o desgrasado (Hall y Russell 1933, Sommer y Anderson 1974). Dan buen resultado materiales tales como cinta de rotulador Dymo® o similar, papel vegetal grueso con tinta de pigmento resistente a la luz y al agua, aluminio delgado de los envoltorios de las cuchillas desechables de bisturí o de los sellos de aluminio de latas de dulces, o material plástico de sobres postales sobre los que se puede escribir con tinta de pigmento. Como sea, conviene evitar que las etiquetas de papel se cubran de sangre; las larvas comerían la superficie del papel borrando lo escrito (Hinshaw s/f, Williams y Rogers 1989, obs. pers.). En caso de muestras delicadas, Hall y Russel (1933), al igual que Russell (1947) recomiendan secar muestras de animales jóvenes y que sean limpiados lentamente poniéndolos en un contenedor aparte e introduciendo un número pequeño de larvas de primeros instares, que deben ser reemplazadas por larvas igualmente pequeñas al alcanzar tallas de unos cinco milímetros. En EBRG ha dado resultados satisfactorios el uso de pequeñas cajas de material plástico con tapa a las que se les abren pequeños orificios de 1,0–1,5 mm en la parte baja de los cuatro lados, lo que permite la entrada y salida de larvas de los primeros instares (siempre y cuando haya un número elevado de estas) para que la limpieza sea fina y no destruyan estructuras óseas delicadas de Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 184 79

pequeños vertebrados juveniles. Esta técnica ha probado ser muy útil con pequeños anfibios, secos o húmedos siempre y cuando el número de larvas pequeñas sea alto.

Tratamiento final del material Extracción de los huesos Al sacar partes óseas del dermestario quedan algunas larvas reacias a abando- narlas; por tal motivo, algunos autores recomiendan introducir muestras nuevas para atraer a los derméstidos (Sommer y Anderson 1974, Bone y Steel 2012). Es de gran ayuda una brocha delgada para sacudir cuidadosamente las larvas remanentes (Sommer y Anderson 1974, Timm 1982). Hay quien sumerge los huesos en agua y saca rápidamente las larvas sobrenadantes con un pequeño salabardo para regresarlas a la colonia (Bone y Steel 2012), técnica poco funcional ya que es engorrosa y las larvas se ahogan fácilmente (Bone y Steel op.cit., obs. pers.). Un chorro fino de aire comprimido sería de gran utilidad para barrer las larvas pequeñas del canal medular de esqueletos y cráneos de pequeños mamíferos pero es solo una idea que no se ha podido desarrollar en EBRG. El tratamiento posterior a la extracción debe asegurar la eliminación de larvas o huevos de derméstido que hayan quedado ocultos en cualquier parte del esqueleto o cráneo. Cualquiera de los métodos de desgrasado señalados a continuación logra este objetivo. Si no se desea desgrasar los huesos, se pueden colocar en un congelador por varios días. Hinshaw (s/f) señala 72 horas de congelamiento, lapso que ha dado satisfactorios resultados en EBRG, al igual que la inmersión en etanol (70 % V/V) de los cráneos o esqueletos de pequeños vertebrados. Desgrasado Dependiendo de la talla y de la especie a tratar se puede proceder de diferentes maneras. Para huesos o esqueletos grandes, se señala la inmersión de la muestra ósea en una solución de amoniaco comercial al 26 % por 12 horas para desgrasar el hueso y ablandar las partes no consumidas por los derméstidos para su eliminación manual, remojando luego la muestra en agua por 20 o más horas, dependiendo de la masa ósea (Hall y Russell 1933). Alternativamente, inmersión en amoniaco comercial al 28 % por 24 horas para luego remojar en agua otras 24 horas, escurrir y secar (Tiemeier 1939). Hinshaw (s/f) señala, como el mejor método, el remojo en solución de amoniaco (sin especificar concentración), desde una noche hasta semanas dependiendo de la masa ósea, y después enjuagar por una noche. Según ese autor, debe vigilarse el progreso de desgrasado y obtenerse la experiencia necesaria para saber hasta cuando remojar en la solución, al igual que indica la necesidad de trabajar bajo una campana de flujo para evitar respirar los irritantes vapores de amoniaco. Sommer y Anderson (1974), sugieren una solución caliente de amoniaco al 20 % (una parte de producto comercial concentrado y cuatro de agua caliente), y enjuagar la muestra después de su enfriamiento. 80 Limpieza de partes óseas con derméstidos

Para grandes esqueletos que requieran un posterior desgrasado, estos autores señalan el uso tricloroetileno inhibido (para desgrasar metales) o un desgrasador de vapor para metales; sin embargo, el costo inicial y de operación es elevado. Cerda (1977) describe detalladamente dos técnicas de desgrasado, sugiriendo el uso de tetracloruro de carbono o gasolina blanca; sin embargo, el primero es tóxico cuando es inhalado o absorbido por la piel, además de ser dañino para la capa de ozono, mientras la segunda es inflamable. En EBRG, cuando se usa amoniaco para desgrasar, se prepara al 10 % de la concentración comercial en envases de tapa hermética y, dependiendo de la masa ósea y cantidad de grasa, se remoja entre 24 y 48 horas, para entonces evaluar el resultado y alargar el período de remojo de ser necesario. Esa concentración no molesta gran cosa si se trabaja al aire libre y ha dado satisfactorios resultados. Luego se enjuaga por unas pocas horas o de un día para otro, haciendo varios cambios de agua. Ha dado también buen resultado la inmersión del material en detergente comercial por 24–48 horas, dependiendo del tamaño de los huesos y del contenido de grasa, sin el incon- veniente de la inhalación de vapores de amoniaco. Los cráneos de cetáceos requieren más tiempo de inmersión en detergente (varios días y observación diaria) debido al contenido de grasa, con el riesgo de caída de dientes; pero puede utilizarse la técnica de inhibición con formol de Sommer y Anderson (1974) señalada en el aparte de “Colocación del material a limpiar”. El método con jabón señalado por Hinshaw (s/f) involucra un tipo de jabón suave, no detergente. El blanqueo no es deseable excepto para material de exhibición, pero si se ha de hacer, se prepara una solución de peróxido de hidrogeno al 4 %, para luego enjuagar profusamente en agua corriente para eliminar todo residuo del peróxido (Sommer y Anderson 1974). Sullivan y Romney (1999) señalan en detalle métodos de blanqueo con peróxido de hidrógeno al 3–6 % y advierten sobre la inconveniencia de blanquear con cloro (solución de hipoclorito de sodio). Con base en la experiencia en EBRG, el uso de peróxido de hidrógeno, aún cuando deja los huesos desgrasados y blanqueados, no es conveniente porque daña la estructura de carbonato de calcio del hueso, sobre todo en pequeños especímenes, donde el deterioro del hueso perece continuar activamente por años. Una solución de cloro ataca el carbonato de calcio de manera notoria en poco tiempo. Cualquiera sea el método de desgrasado, finalmente la muestra debe ser escurrida y secada completamente antes de su disposición final. Preferiblemente, exponiéndola a una corriente de aire, a la sombra y lejos de las moscas; de ser posible con un congelamiento final de 72 horas para evitar el desarrollo de larvas de mosca. Riesgos de salud La exposición al ambiente del dermestario puede causar, en el tiempo, el desarrollo de una serie de síntomas como picazón en la piel, irritación de ojos y vías respiratorias, sudoración, debilidad, fiebre, dolor de cabeza y nauseas. Ello resulta de respirar o exponerse a partículas microscópicas que flotan en el aire, provenientes de Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 184 81

las setas de las exuvias y cadáveres de adultos muertos (Timm 1982, Hinshaw s/f). Una persona alérgica puede padecer serias reacciones. La única protección sería el uso de mascarillas protectoras (Timm 1982).

Agradecimientos. José Ochoa me enseñó todo lo que él sabía acerca de los derméstidos en la década de 1980 y juntos experimentamos diferentes aproximaciones al éxito del manejo de las colonias. Jesús Molinari (ULA) y Víctor Romero (USB) compartieron con un servidor su conocimiento y literatura sobre el manejo de derméstidos. Luis José Joly (MIZA) identificó las especies de coleópteros de las colonias, incluyendo el tenebriónido invasor. Marco Gaiani (MIZA) creó las imágenes digitales presentadas en las figuras 2 a 5. La imagen en la Figura 1 fue tomada de la figura 4 en Shaver y Kaufman (2012). Tres árbitros anónimos aportaron significativas mejoras a la redacción del manuscrito. Y luego de éstas mejoras, Vilma Savini (MIZA) mejoró los detalles entomológicos y de redacción. A todos gracias.

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Recibido: 27 agosto 2017 Aceptado: 05 febrero 2018 Publicado en línea: 30 octubre 2018

Javier Sánchez H.

Grupo Bio S.A. Avenida Universidad, Residencias Limón Plaza, Local 1, El Limón 2105, estado Aragua, Venezuela. [email protected] ISSN 0037–8518 Versión impresa Memoria de la Fundación La Salle de Ciencias Naturales 2018 76(184): 83–92 ISSN 2443–4968 Versión electrónica

Nota Redescubrimiento de las serpientes Rhinobothryum bovallii (Andersson, 1916) y Plesiodipsas perijanensis (Alemán, 1953) en Venezuela

Fernando J. M. Rojas-Runjaic y Edwin E. Infante-Rivero

Resumen. Rhinobothryum bovallii y Plesiodipsas perijanensis son conocidas para el país solo por un ejemplar cada una, en ambos casos provenientes de la sierra de Perijá. En esta nota se documenta el redescubrimiento en Venezuela de R. bovalli luego de 53 años y de P. perijanensis después de 65 años. Ambos ejemplares fueron hallados en el marco de las prospecciones herpetológicas efectuadas por el MHNLS a la sierra de Perijá entre 2005 y 2008. Palabras clave. Colubridae; Dipsadidae; herpetofauna; Serpentes; Sierra de Perijá; Zulia.

Rediscovery of the snakes Rhinobothryum bovallii (Andersson, 1916) and Plesiodipsas perijanensis (Alemán, 1953) in Venezuela

Abstract. Rhinobothryum bovallii and Plesiodipsas perijanensis are known for the country by a single specimen each, both recorded in Sierra de Perijá. In this note we documented the rediscovery in Venezuela of R. bovallii after 53 years, and P. perijanensis after 65 years. Both specimens were found during the herpetological surveys conducted by MHNLS in Sierra de Perijá between 2005 and 2008. Key words. Colubridae; Dipsadidae; herpetofauna; Serpentes; Sierra de Perijá; Zulia.

Las serpientes son uno de los grupos de reptiles más difíciles de muestrear debido en buena medida al efecto combinado de sus bajas densidades poblacionales y sus hábitos crípticos (Greene 1997). El uso infrecuente de otros métodos de muestreo adicionales al relevamiento por encuentro visual, también disminuye las probabilidades de detección de serpientes en general. Y particularmente problemáticas resultan las especies arborícolas, las cuales con frecuencia se encuentran fuera del alcance de detección o captura durante los muestreos (Das 2012). Consecuentemente, estas suelen ser consideradas raras, aun cuando en algunos casos se haya demostrado que sus densidades poblacionales son mayores de lo que se creía y que su rareza es debida a la dificultad de detectarlas (Silva et al. 1985). Rhinobothryum bovallii y Plesiodipsas perijanensis son dos especies de serpientes poco conocidas (Harvey et al. 2008, Arredondo et al. 2017, Turcios-Casco et al. 2018). A pesar de la coloración vistosa exhibida por ambas, sus hábitos principalmente 84 Redescubrimiento de R. bovallii y P. perijanensis

arborícolas y actividad nocturna dificultan su detección y en consecuencia poco se sabe a la fecha sobre sus abundancias poblacionales e historia natural. Particularmente para Venezuela muy poco se conoce de estas serpientes (Natera et al. 2015). Ambas especies han sido documentadas previamente para la sierra de Perijá en el noroccidente de Venezuela, a partir de un solo espécimen cada una (Alemán 1953, Pons 1965). A pesar de los esfuerzos de muestreo realizados en la última década en la sierra de Perijá (Barrio-Amorós et al. 2008, 2010, Barros et al. 2012, Infante-Rivero et al. 2006a, 2006b, 2009a,b, Rojas-Runjaic e Infante-Rivero 2006, 2008, Rojas-Runjaic 2007, 2010a, b, 2011, 2012, 2016, 2018) su exploración aún es incipiente, hecho que, aunado a la dificultad de detección de estas dos serpientes, podría explicar la ausencia de nuevos registros de estas especies para el país en más de medio siglo. En esta nota se documenta formalmente el hallazgo de un segundo ejemplar tanto de Rhinobathryum bovallii como de Plesiodipsas perijanensis, ambos hallados durante las prospecciones herpetológicas realizadas en la sierra de Perijá por el Museo de Historia Natural La Salle (MHNLS) entre los años 2005 y 2008. También se reporta un ejemplar adicional de R. bovallii depositado en la Colección de Reptiles del Museo de Biología de la Universidad del Zulia (MBLUZ). Rhinobothryum bovallii es una especie con distribución geográfica muy amplia, extendiéndose desde Honduras, a través de Costa Rica y Panamá en Centroamérica, hasta Colombia, Ecuador y el noroccidente de Venezuela en el norte de Sudamérica (Rojas-Morales 2012). Para Venezuela fue registrada por primera vez por Pons (1965) con base en un ejemplar hembra, juvenil, proveniente de Kasmera, cuenca del río Yasa, en la sierra de Perijá, estado Zulia (ca. 9°56’36”N–72°44’57”O; 270 m s.n.m. Figura 1). El ejemplar fue depositado originalmente en la Colección de Ofidios del departamento de Medicina Tropical de la Universidad del Zulia bajo el número 90 y posteriormente donado a la Colección de Reptiles del MBLUZ, donde fue re- catalogado bajo el número MBLUZ R-182. Transcurridos 35 años del primer registro de Rhinobothryum bovallii para Venezuela, en marzo de 2000 un segundo ejemplar (MBLUZ R-486), también juvenil (LT: 375 mm), fue colectado en el Fundo Puerto Nuevo, río Cogollo, sierra de Perijá, municipio Rosario de Perijá, estado Zulia (ca. 10°20’49”N–72°30’58”O; 350 m s.n.m.). Este ejemplar fue hallado activo en horas de la noche, sobre vegetación arbustiva en un área intervenida. A pesar de haber sido hallado durante actividades de campo de un curso de herpetología, hasta la fecha no había sido reportado formalmente. Por último, un nuevo ejemplar, también juvenil (MHNLS 20940; LT: 568 mm; Figura 2A), fue hallado en diciembre de 2006, a ± 1 km al este de la comunidad de Ipika, en el río Tokuko, sierra de Périjá, estado Zulia (09°52’54”N–72°51’33”O; 560 m s.n.m.). El espécimen fue hallado activo en horas de la noche (ca. 20:00 h) sobre las raíces de un árbol, en un bosque riparino (Figura 2B), a escasos 10 m del curso de una quebrada. La vegetación de la localidad corresponde a un Bosque Ombrófilo Semideciduo Basimontano (Huber y Alarcón 1998). Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 184 85 (círculos Alrededores de Ipika, 3. Kasmera, río Yasa; Kasmera, río Yasa; 2. Campamento Guacharaca, caño TétariCampamento Kopeojoacha. 5. undo Puerto Nuevo, río Cogollo; undo Puerto Nuevo, F 1. (círculos blancos). (círculos Cerro Jamayaujaina, cuenca del río Negro (localidad tipo); Cerro Jamayaujaina, Rhinobothryum bovallii illos) y amar río Tokuko; 4. río Tokuko; Figura 1. 1. Figura indicando las localidades conocidas para Plesiodipsas perijanensis de Venezuela Mapa de la Sierraen el noroccidente de Perijá 86 Redescubrimiento de R. bovallii y P. perijanensis

Figura 2. A. Ejemplar juvenil de Rhinobothryum bovallii (MHNLS 20940) hallado en las pro- ximidades de Ipika, río Tokuko, sierra de Perijá (estado Zulia, Venezuela) en diciembre de 2006. B. Valle del río Tokuko al oeste de Ipika, región donde fue hallado el ejemplar de Rhinobothryum bovallii MHNLS 20940. Fotos: M. Natera. (A) y F. J. M. Rojas- Runjaic (B). Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 184 87

El nuevo registro de los alrededores de Ipika en la cuenca del río Tokuko extiende la distribución conocida de la especie en la vertiente venezolana de la sierra de Perijá en unos 14 km al SO de Kasmera, la localidad previamente reportada para Venezuela (Pons 1965), en tanto que el registro de Puerto Nuevo en el río Cogollo, la extiende en unos 51,5 km al NNE de Kasmera. En conjunto la distribución conocida para Rhinobothryum bovallii en Venezuela se extiende unos 63 km sobre el piedemonte central de la vertiente venezolana de la sierra de Perijá (Figura 1), entre los 270 y 560 m s.n.m. No obstante, es probable que su distribución se extienda a todo el piedemonte de esta serranía. Los registros de Venezuela representan el extremo oriental de la distribución geográfica de esta especie. Plesiodipsas perijanensis fue descrita por Alemán (1953) con base en un ejemplar hembra adulto (MHNLS 665) colectado durante las expediciones de la Sociedad de Ciencias Naturales La Salle (SCNLS) a la sierra de Perijá (SCNLS 1953). El ejemplar fue colectado en el cerro Jamayaujaina, en la cuenca del río Negro, municipio Machiques de Perijá, estado Zulia. La especie fue asignada originalmente al género Tropidodipsas (Alemán 1953), y posteriormente fue transferida por Peters (1970) al género Dipsas. Por más de 50 años ningún otro nuevo ejemplar de esta especie fue documentado, hasta que Harvey et al. (2008) reportaron seis nuevos ejemplares provenientes de los departamentos de Santander y Cesar en Colombia. Con base en la revisión de estos nuevos ejemplares y del holotipo, Harvey et al. (2008) describieron el género Plesiodipsas, el cual incluye hasta la fecha únicamente a P. perijanensis. Transcurridos 56 años del hallazgo del holotipo de Plesiodipsas perijanensis un segundo ejemplar venezolano fue colectado en mayo de 2009, durante una expedición herpetológica del MHNLS a la sierra de Perijá. El ejemplar (MHNLS 19253; Figura 3A) es un macho adulto (LT: 842 mm; hemipenes evertidos) proveniente del Campa- mento Guacharaca (Figura 1), caño Tétari Kopejoacha, en el camino al cerro Tétari, cuenca del río Negro, municipio Machiques de Perijá (10°04’21,9”N–72°51’16,7”O; 1661 m s.n.m.). El espécimen fue hallado durante la noche (ca. 21:30 h) mientras se desplazaba sobre la hojarasca del suelo, dentro de un bosque riparino, a unos 2 m del borde de una pequeña quebrada (Figura 3B). Al momento de la captura el espécimen defecó, liberando con las heces un intenso olor repugnante. La vegetación de la localidad corresponde a un Bosque Ombrófilo Siempreverde Montano (Huber y Alarcón 1988). Esta nueva localidad se ubica a unos 7,8 km al NO de la localidad tipo (Alemán 1953). Durante la revisión de la publicación de Harvey et al. (2008) dos errores fueron detectados; el primero de ellos referente al número de catálogo del holotipo de Plesiodipsas perijanensis. Según los autores, el holotipo está catalogado bajo el número MHNLS 655. No obstante, este número corresponde a un ejemplar de Tropidurus hispidus (Squamata: Tropiduridae) proveniente de San Francisco, península de Macanao en la isla de Margarita (estado Nueva Esparta, Venezuela). Plesiodipsas perijanensis fue referida por Alemán (1953) bajo el número SCN 4478, el cual corresponde al número del Catálogo General del ingreso de muestras al Museo de Historia Natural de la SCNLS de aquella época (hoy MHNLS). Posteriormente, al ser creado el catálogo de la Colección de Herpetología, este espécimen recibió el número 88 Redescubrimiento de R. bovallii y P. perijanensis

MHNLS 665. Dada la similaridad de este número con el referido por Harvey et al. (2008), presumimos que los autores incurrieron en un error de digitación, el cual ha sido replicado al menos por Natera et al. (2015) y Uetz et al. (2017).

Figura 3. A. Ejemplar macho adulto de Plesiodipsas perijanensis (MHNLS 19253) hallado en el Campamento Guacharaca, caño Tétari Kopejoacha, cuenca del río Negro, sierra de Perijá (estado Zulia, Venezuela) en mayo de 2008. B. Caño Tetari Kopejoacha, localidad donde fue hallado el ejemplar de Plesiodipsas perijanensis MHNLS 19253. Fotos: F. J. M. Rojas-Runjaic. Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 184 89

El segundo error corresponde a las coordenadas geográficas asociadas a la localidad tipo (cerro Jamayaujaina). Alemán (1953) sólo refirió esta como “Jamayaujaina, Sierra de Perija, Estado Zulia a 1700 metros de altura”, sin indicar coordenadas geográficas ni incluir en la descripción un mapa con la ubicación de la localidad. Harvey et al. (2008) asociaron las siguientes coordenadas geográficas a la localidad tipo: 10°00’01”N–72°55’01”O. Sin embargo, estas coordenadas corresponden a una localidad aparentemente inaccesible, a 2346 m s.n.m., unos 4,5 km al O de la línea de frontera con Colombia y a casi 15 km al OSO de la meseta de Kunana. Al verificar otros registros de aves y mamíferos colectados durante las expediciones de la SCNLS a la sierra de Perijá (SCNLS 1953) encontramos descripciones más detalladas de la misma localidad, en las que se indica que Jamayaujaina es un cerro y que se encuentra en la cuenca del río Negro; todos los registros corresponden a elevaciones entre los 1650 y 1700 m s.n.m. Adicionalmente, en el mapa presentado en el libro “La región de Perijá y sus habitantes” (SCNLS 1953: 552) se evidencia que Jamayaujaina (localidad 9) se ubica a menos de 3 km al SO de Kunana (localidad 13) y al SE de Manastara (localidad 10). Considerando lo anteriormente expuesto, corregimos aquí las coordenadas aproximadas del cerro Jamayaujaina en la cuenca del río negro, como se indica a continuación: 10°01’29”N–72°48’10”O; ± 1700 m s.n.m. (Figura 1).

Agradecimientos. Los autores agradecen a César Romero y Amelio Gutiérrez por la asistencia en campo durante la expedición al páramo del Tétari, durante la cual fue colectado el nuevo ejemplar de Plesiodipsas perijanensis. A Pío Colmenares quien halló el ejemplar de Rhinobothryum bovallii proveniente de los alrededores de Ipika. A Luis Felipe Esqueda por facilitarnos la foto hecha por Marco Natera (†) del ejemplar de R. bovallii aquí reportado. A Ascanio Rincón por proporcionar las coordenadas geográficas del fundo Puerto Nuevo. A Tito Barros por permitir el acceso a los registros de reptiles de la sierra de Perijá depositados en el MBLUZ. Finalmente, agradecemos a los tres revisores anónimos y al editor principal de la revista por sus observaciones sobre el manuscrito. FJMRR agradece el financiamiento recibido de Conservación Internacional Venezuela a través del proyecto “Prospección herpetológica de la vertiente venezolana de la Sierra de Perijá”, y del Banco Federal a través del proyecto FED- MHNLS-09 (“Inventario de las especies de anfibios y reptiles de la vertiente venezolana de la Sierra de Perijá, estado Zulia”) en el marco de la “Ley Orgánica de Ciencia, Tecnología e Innovación (LOCTI)”. FJMRR también agradece la beca de doctorado proporcionada por el Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq, proceso 142444/2014-6). Los permisos de colecta (#4100: periodo 2007–2008, y #4750: periodo 2008–2009) fueron otorgados a FJMRR por el Ministerio del Poder Popular para el Ambiente. La expedición a la cuenca del río Negro (Parque Nacional Sierra de Perijá) contó con autorización del Instituto Nacional de Parques (PAA-215-2008). 90 Redescubrimiento de R. bovallii y P. perijanensis

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Recibido: 15 febrero 2018 Aceptado: 06 abril 2018 Publicado en línea: 30 octubre 2018

Fernando J. M. Rojas-Runjaic 1,2,3 y Edwin E. Infante-Rivero4 1 Museo de Historia Natural La Salle, Fundación La Salle de Ciencias Naturales. Apartado Postal 1930, Caracas 1010-A, Venezuela. [email protected] 2 Laboratório de Sistemática de Vertebrados, Pontifícia Universidade Católica do Rio Grande do Sul (PUCRS), Av. Ipiranga 6681, Porto Alegre, RS, 90619-900, Brasil. 3 Programa de Pós-Graduação em Zoologia, Faculdade de Biociências, Pontifícia Universidade Católica do Rio Grande do Sul, Porto Alegre, RS Brasil. 4 Doctorando. Postgrado Zoología, Instituto de Zoología y Ecología Tropical, Universidad Central de Venezuela, Apartado Postal 47058, Caracas 1041, Distrito Capital, Venezuela. [email protected] ISSN 0037–8518 Versión impresa Memoria de la Fundación La Salle de Ciencias Naturales 2018 76(184): 93–101 ISSN 2443–4968 Versión electrónica

Nota Anolis scypheus Cope, 1864 (Squamata, Dactyloidae) en Venezuela: confirmación de presencia y nuevos registros

Fernando J. M. Rojas-Runjaic, Daniel Quihua, Michelle Castellanos y Enrique La Marca

Resumen. Anolis scypheus es un lagarto silvícola ampliamente distribuido en la Amazonia occidental. Esta especie fue reportada por primera vez para Venezuela hace medio siglo; no obstante, los registros publicados no han sido referidos en los listados taxonómicos recientes. En esta nota se documenta la presencia de A. scypheus en los llanos occidentales y el piedemonte andino-orinoquense de Venezuela (estados Apure, Barinas y Mérida) a partir de ejemplares colectados recientemente, así como de especímenes depositados en colecciones biológicas y referidos en la literatura. Palabras clave. Herpetofauna; Reptilia; Llanos; Apure; Barinas; Mérida.

Anolis scypheus Cope, 1864 (Squamata, Dactyloidae) in Venezuela: confirmation of the presence and new records

Abstract. Anolis scypheus is a forest dweller lizard widely distributed in Western Amazonia. This species was recorded for first time from Venezuela half a century ago; however, the published records have not been considered in recent taxonomic lists. In this note we document the presence of A. scypheus in the western Llanos and Andean-Orinoquian piedmont of Venezuela (Apure, Barinas and Mérida states), based on recently collected specimens, as well as on specimens deposited in biological collections and referred in the literature. Key words. Herpetofauna; Reptilia; Llanos; Apure; Barinas; Merida.

Anolis scypheus Cope, 1864, es un lagarto diurno, de hábitos silvícolas y común- mente encontrado sobre la hojarasca del suelo (Avila-Pires 1995). Su distribución es amplia y se extiende a toda la Amazonia noroccidental, incluyendo el sureste de Colombia, este de Ecuador, noreste de Perú y noroeste del estado de Amazonas en Brasil (Ribeiro-Júnior 2015). Anolis scypheus se caracteriza por su talla media (hasta 85 mm de longitud hocico- cloaca, tanto en hembras como machos); escamas vertebrales agrandadas y en doble fila; escamas ventrales imbricadas, aquilladas y de tamaño igual o ligeramente mayor a las dorsales; interparietal mayor que las escamas cefálicas periféricas; dicromatismo sexual ausente; dorso con o sin patrón de rombos oscuros; piel del abanico gular azul hacia el centro con escamas blancas, crema o pardo claro, y piel roja hacia los bordes con escamas de color rojo o pardo negruzco (D’Angiolella et al. 2011). 94 Redescubrimiento de R. bovallii y P. perijanensis

Al igual que otras especies relacionadas con Anolis chrysolepis, A. scypheus tiene una historia taxonómica compleja (ver D’Angiolella et al. 2011) que ha generado confusión sobre el conocimiento de su distribución geográfica. Anolis scypheus fue descrita originalmente por Cope (1864), sin hacer referencia a ejemplares tipo, ni a su localidad de procedencia. Posteriormente, Boulenger (1885) y Barbour (1934) asigna- ron como ejemplar tipo a una hembra depositada en el British Museum (Londres) procedente de Caracas, Venezuela, a la vez que listaron algunos ejemplares adicionales de Ecuador y Perú. Donoso-Barros (1968) fue el primero en señalar como errónea la localidad tipo de esta especie; no obstante, reafirmó su presencia en Venezuela al indicar que había revisado un espécimen proveniente de la selva de San Camilo (estado Apure). Lamentablemente, el autor no proporcionó información adicional sobre el número de catálogo ni la colección que albergaba este ejemplar, por lo cual su identidad nunca fue confirmada y su destino sigue siendo desconocido. Este ejemplar tampoco figura en la revisión reciente de Barrio-Amorós y Ortiz (2015) de los ejemplares colectados por Donoso-Barros en Venezuela y depositados en el Museo de Zoología de la Universidad de Concepción, Chile. Vanzolini y Williams (1970) también señalaron como errónea la localidad tipo de Anolis scypheus y propusieron tratar esta como una subespecie de A. chrysolepis (A. c. scypheus). Estos autores no definieron con exactitud la distribución de las especies tratadas en su estudio pero emplearon el concepto de áreas nucleares (core areas), asignando para A. c. scypheus el área nuclear de Colombia, Ecuador y Perú. En este estudio no se hizo referencia a ejemplares de A. c. scypheus provenientes de Venezuela. Avila-Pires (1995) también trató a A. scypheus como una subespecie, pero de A. nitens (A. n. scypheus, como fue propuesto por Savage y Guyer [1991]), y con base en especí- menes examinados, incluyó en su distribución geográfica el estado de Amazonas en Brasil. Una vez más, ningún registro para Venezuela fue documentado. Subsecuentemente, todos los listados de reptiles de Venezuela y de la región Amazónica venezolana han omitido el nombre de A. scypheus (Péfaur 1992, La Marca 1997, Gorzula y Señaris 1999, Péfaur y Rivero 2000, Barrio-Amorós 2004, Rivas et al. 2012), quizás debido a la imposibilidad de confirmar el registro de San Camilo (Donoso-Barros 1968) por la ausencia de nuevos registros, o como consecuencia de limitar los listados a nombres de especies sin hacer referencia a los taxones subespe- cíficos (con excepción de Gorzula y Señaris [1999] en todos se lista A. chrysolepis o A. nitens, sin detallar las subespecies presentes en Venezuela). Pero sea cual fuere la razón, su exclusión de los listados no ha sido justificada. El registro de esta especie señalado como Anolis nitens scypheus por Esqueda (2005) para la Reserva Forestal de Caparo, en el piedemonte andino-orinoquense del estado Barinas (en la misma región del ejemplar de Donoso-Barros), también fue omitido en el listado más reciente de los reptiles de Venezuela (Rivas et al. 2012) y en otros listados de reptiles de la región amazónica (Carvajal-Campos et al. 2010, Ribeiro- Júnior 2015). No obstante, el registro fue mencionado por Esqueda (2005) como información secundaria en la sección de historia natural de la descripción de Leposoma caparensis (como una de sus especies sintópicas), sin hacer énfasis en su valor para el conocimiento de la distribución geográfica de la especie. Esqueda (2005) Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 184 95

tampoco hizo mención al número de especímenes colectados, colección en que fueron depositados, ni sus números de catálogo. A fin de confirmar la presencia de Anolis scypheus en Venezuela, en esta nota se documentan cuatro nuevos ejemplares para el país (Figura 1), dos provenientes de la Reserva Forestal de Caparo en el estado Barinas y otros dos de la represa La Vueltosa en el estado Mérida (Figura 2; Tabla 1), depositados en la colección de anfibios y reptiles del Museo de Historia Natural La Salle, Caracas (MHNLS). Adicionalmente, se confirma la identidad de los ejemplares referidos por Esqueda (2005), provenientes de la Reserva Forestal de Caparo (Tabla 1), actualmente depositados en la Colección de Anfibios y Reptiles del Laboratorio de Biogeografía de la Universidad de Los Andes (ULABG). Los cuatro ejemplares aquí reportados fueron hallados activos sobre la hojarasca durante el día, tanto en áreas abiertas como en el bosque. Estos bosques han sido clasificados como de transición entre Bosque Seco y Bosque Húmedo Tropical (Ewel et al. 1976) y actualmente se encuentran reducidos a pequeños relictos debido a la extracción de madera y al incremento de las áreas agrícolas y pecuarias (Maldonado et al. 2011). Los ejemplares venezolanos examinados concuerdan con la definición ofrecida por D’Angiolella et al. (2011), excepto por el color en vida de las escamas del borde del abanico, que difiere sutilmente del color descrito por estos autores. D’Angiolella et al. (2011) afirman que las escamas del centro del abanico son blancas a crema claro y las del borde rojo son rojas o pardo negruzcas. En los ejemplares de Caparo tanto las escamas centrales (del área de piel azul) como las del borde (área de piel roja), son blancas a crema claro y típicamente muestran una pequeña mancha pardo negruzca central o apical (Figura 1a). Los nuevos ejemplares aquí documentados, además de confirmar la presencia de Anolis scypheus en Venezuela (Barinas y Mérida; Figura 2), constituyen los registros más al norte para la especie y extienden su distribución en ±134 km al este-noreste de las localidades más septentrionales reportadas por Ribeiro-Júnior (2015) en el río Cubugón (departamento de Boyacá) y Santa Librada (departamento Norte de Santander), región de Sarare, Colombia (basada en los ejemplares depositados en el Museum of Comparative Zoology bajo los números MCZ 141437 y 100004, respectivamente). La localidad referida por Donoso-Barros (1968) para San Camilo en el estado Apure, no ha podido ser confirmada con nuevos ejemplares; no obstante, tomando en cuenta su proximidad con las localidades aquí referidas para Barinas (ca. 60 km) y con las reportadas para Colombia por Ribeiro-Júnior (2015) (Figura 2) decidimos incluirla pero alertando sobre la necesidad de confirmación con nuevos especímenes. El otro registro de Anolis scypheus ubicado en el extremo norte de su distribución y próximo a la frontera con Venezuela (ver por Ribeiro-Júnior 2015: página 13, figura 6), está georreferenciado incorrectamente. El registro corresponde al ejemplar MCZ 111984, cuya localidad fue asentada en catálogo del MCZ como «Colombia: Finca “El Diamante” btwn. Canos Suria & Rio Negro, Region of Rosaleno», sin indicar el departamento. Ribeiro-Júnior (2015) ubica esta localidad en el noreste del departamento de 96 Distribución Anolis scypheus en Venezuela

Arauca (6,89°N, – 70,23°O). No obstante, la finca El Diamante, entre el caño Suria (al norte) y el río Negro (al sur) se encuentra en la vereda Rosaleño, municipio Villavicencio, departamento del Meta (ca. 4,03°N, – 73,39°O), unos 480 km al suroeste de la localidad indicada por Ribeiro-Júnior (2015).

Figura 1. Anolis scypheus. a. macho adulto MHNLS 22643; b. subadulto MHNLS 22644. Reserva Forestal de Caparo, estado Barinas, Venezuela (Fotos: Daniel Quihua). Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 184 97

Figura 2. Localidades documentadas para Anolis scypheus en Venezuela. 1. Selva de San Camilo, estado Apure (Donoso-Barros 1968); 2 y 3. Reserva Forestal de Caparo, estado Barinas (el punto 2 corresponde a la localidad más oriental de la reserva, de donde provienen los ejemplares depositados en ULABG, referidos por Esqueda (2005); el punto 3 incluye las dos localidades de los ejemplares depositados en MHNLS; ver tabla 1); 4. Represa La Vueltosa, estado Mérida; El círculo amarillo incluye las dos localidades reportadas por Ribeiro-Júnior (2015) para la región de Sarare en los departamentos Boyacá y Norte de Santander, Colombia.

Con base en su distribución geográfica, Anolis scypheus ha sido caracterizado como un elemento amazónico occidental (Avila-Pires 1995, Ribeiro-Júnior 2015). Su presencia en el piedemonte andino-orinoquense de Venezuela constituye una evidencia adicional en favor de la hipótesis sobre la existencia de una incursión de fauna amazónica en esta región del occidente de Venezuela (La Marca 1998, Barrio-Amorós 1999a). Otras especies amazónicas referidas previamente para el piedemonte andino- orinoquense son: Phyllomedusa tarsius (La Marca 1996, Markezich 1998), Lithodytes lineatus (Barrio-Amorós 1999b), Boana boans (Barrio 1999c, 2001), Anilius scytale (Barrio-Amorós et al. 2002), Micrurus lemniscatus (Barrio-Amorós y Calcaño 2003), Epicrates cenchria (Barrio-Amorós y Díaz de Pascual 2008) y Siphlophis compressus (Barrio-Amorós et al. 2010). 98 Distribución Anolis scypheus en Venezuela uevos 5905, 5906, 6439, 6522 en Venezuela. MHNLS: Museo de Historia Natural La Salle (Caracas, Venezuela). ULABG: Colección de MHNLS: La Salle (Caracas, Venezuela). Museo de Historia Natural en Venezuela. Anolis scypheus Anfibios Los asteriscos indican los n del Laboratorio y Reptiles de Los Andes (Mérida, de Biogeografía, Venezuela). Universidad registros. Localidad Estado Altitud (m) Coordenadas Geográficas Fuente Tabla 1.Tabla Registros de río Caparo.*Alrededores de la represa La Vueltosa, Mérida 329 O N - 71º18’09,9” 07°56’24,5” MHNLS 22645, 22646 Selvas de San CamiloSelvas Reserva de Caparo, Estación Forestal Experimental de Los Andes.* de la Universidad Reserva de Caparo, Estación Forestal Experimental de Los Andes.* de la Universidad BarinasReserva de Caparo, Estación Experimental Forestal de Los Andes.de la Universidad Barinas 147 Apure 150 O N - 71º03’28,0” 07°28’23,5” ±170 Barinas MHNLS 22643 O N - 71º00’54,5” 07°27’59,0” 174 MHNLS 22644 O N - 71º29’ ± 07°14’ O N - 70°59’15,0” 07°28’14,0” Donoso-Barros (1968) 5638, 5639, (2005); ULABG Esqueda 5611, Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 184 99

Agradecimientos. Los autores agradecen al consejo directivo de la Estación Experimental Caparo por el apoyo logístico durante la salida de campo de octubre de 2017. También agradecen a J. Celsa Señaris, Teresa C. Avila-Pires y un tercer revisor anónimo, por sus observaciones sobre el manuscrito. FJMRR agradece el soporte económico recibido del Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico de Brasil (CNPq, processo 142444/2014-6).

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Recibido: 09 enero 2018 Aceptado: 23 marzo 2018 Publicado en línea: 30 octubre 2018

Fernando J. M. Rojas-Runjaic1,2, Daniel Quihua3, Michelle Castellanos4, Enrique La Marca5

1 Museo de Historia Natural La Salle, Fundación La Salle de Ciencias Naturales. Apartado Postal 1930, Caracas 1010-A, Distrito Capital, Venezuela. [email protected] 2 Laboratório de Sistemática de Vertebrados, Pontifícia Universidade Católica do Rio Grande do Sul. 90619-900, Porto Alegre, Brasil. 3 Venezuela Wild Life, Mérida, Venezuela. [email protected] 4 Escuela de Biología, Universidad Central de Venezuela, Caracas, Distrito Capital, Venezuela. 5 Laboratorio de Biogeografía, Escuela de Geografía, Facultad de Ciencias Forestales y Ambientales, Universidad de los Andes, Mérida 5101, Venezuela. [email protected]

ISSN 0037–8518 Versión impresa Memoria de la Fundación La Salle de Ciencias Naturales 2018 76(184): 103–107 ISSN 2443–4968 Versión electrónica

Nota Un caso de xantismo en Chelonoidis carbonaria (Spix, 1824) (Testudines: Testudinidae) en los Llanos centrales de Venezuela

Julio C. Romero-Briceño

Resumen. Se reporta un caso de xantismo en Chelonoidis carbonaria, a partir de un neonato silvestre hallado en una zona de Bosque Seco Tropical en los Llanos centrales del estado Guárico en Venezuela. Este constituye el segundo registro de xantismo tanto para esta especie en Venezuela, como para tortugas continentales del país. Palabras clave. Anomalía pigmentaria; melanina; morrocoy; Neotrópico; xantocromía.

A case of xanthism in Chelonoidis carbonaria (Spix, 1824) (Testudines: Testudinidae) in the Central Llanos of Venezuela

Abstract. A case of xantocroism in Chelonoidis carbonaria is reported from a wild neonate found in an area of Tropical Dry Forest in the central plains of Guárico state in Venezuela. This constitutes the second record of xanthism for this species in Venezuela, and also for a continental turtle in the country. Keywords. Pigment anomaly; melanin; tortoise; Neotropic; xanthochroism.

Las alteraciones de la pigmentación cutánea son una anomalía genética no letal (Beerman et al. 2004, Bárcenas y Maldonado 2009, Gilhen 2010, Moore y Ouellet 2014, Mačát et al. 2016), causadas por el exceso, disminución o la ausencia de pig- mentos, principalmente melaninas y carotenoides (Hoekstra 2006, Hofreiter y Schöneberg 2010). Actualmente en vertebrados se reconocen los siguientes tipos de anormalidades pigmentarias: carotenismo, flavismo, xantismo (o xantocroismo), melanismo, phaeomelanismo, eumelanismo, hipermelanismo, acromelanismo, esqui- zocroismo, albinismo, leucismo, grizzle, dilución, aeumelanismo, hipomelanismo y piebaldismo (Lucati y Lopez-Baucells 2016, Zalapa et al. 2016, Rodríguez-Ruíz et al. 2017). Dichas anomalías pigmentarias son poco frecuentes en reptiles silvestres (Alaminos y Lázaro 2011), probablemente por provocarles dificultad de termorregulación y hacerlos más detectables ante depredadores (Rivera et al. 2001a, Martínez-Coronel et al. 2013). Hasta el momento, solo se han descrito ocho tipos de aberraciones de color en reptiles: melanismo, xantismo, piebaldismo, hipomelanismo, leucismo, albinismo, 104 Xantismo en Chelonoidis carbonaria

flavismo e hipermelanismo (Bechtel 1995, Rivera et al. 2001b), casi todos en el viejo mundo (p. ej. Ceacero y Pedrajas 2006, Krecsák 2008, Rocha y Rebelo 2010, Mačát et al. 2016, Habiboğlu et al. 2016, García-Roa y Martín 2016, Kolenda et al. 2017). En Venezuela, se han registrado dos casos de leucismo en las serpientes Drymarchon corais en el estado Lara (Vargas 2015) y Oxyrhopus petolarius en el estado Táchira (Esqueda et al. 2005), y un caso de xantismo en Chelonoidis carbonaria (Pritchard y Trebbau 1984) en el estado Zulia. El xantismo o xantocroismo, es una anomalía caracterizada por la presencia pre- dominante de la xantina, un pigmento que confiere una coloración amarillenta al animal, pudiendo ser en las plumas, escamas, pelo o piel (Bearez et al. 2006). En esta nota se documenta el segundo registro de xantismo para Chelonoidis carbonaria y en general para una tortuga continental en Venezuela. El ejemplar aquí reportado es un juvenil (LRC: 10 cm) hallado el 10 de julio de 2014, alrededor de las 17:00 h mientras deambulaba por un potrero ganadero del sector La Malena, ubicado en la parroquia Espino, municipio Valle de la Pascua en el estado Gúarico (8.3025°N, -66.0057°W). La región corresponde a la zona de vida de

Figura 1. Vista dorsolateral (a) y ventral (b) del juvenil de Chelonoidis carbonaria xántico hallado en el sector La Malena, Valle de la Pascua, estado Guárico. Fotos: J. C. Romero. Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 184 105

Bosque Muy Seco Tropical (Ewel et al. 1976). El ejemplar definido como xántico (Figura 1), presentó una coloración amarilla con manchas blancas en la mayor parte del caparazón y plastrón, con pequeñas areolas poco definidas de color gris amarillento en los escudos vertebrales y costales, y con pigmentación normal en la cabeza, cola y patas. Los ojos presentaron el iris y pupilas de color grisáceo oscuro y la lengua con coloración normal (rosa). Ejemplares con coloración normal presentan carapacho negruzco con pequeñas manchas amarillas en el centro de las escamas costales y vertebrales, y plastrón negruzco hacia el centro y en las suturas de las escamas, y amarillo hacia los bordes (Pritchard y Trebbau 1984) (Figura 2). El único caso documentado de xantismo en una tortuga continental en condiciones de vida silvestre en Venezuela, previo al mencionado en esta nota, es el referido por Pritchard y Trebbau (1984); sin embargo, esta anomalía pigmentaria aparentemente es frecuente en especímenes obtenidos en zoocriaderos (Rojas-Runjaic, com. pers.), lo cual hace pensar que el xantismo pueden ser más frecuente de lo que se presume, pero probablemente comprometa la sobrevivencia de los individuos silvestres con esta condición. El espécimen fue liberado en el mismo punto de captura después de ser fotografiado.

Figura 2. Vista dorsolateral de un juvenil (a) y un adulto (b) de Chelonoidis carbonaria exhibiendo coloración normal. Fotos: J. E. García-Pérez (a) y Fernando J. M. Rojas-Runjaic (b). 106 Xantismo en Chelonoidis carbonaria

Agradecimientos. El autor agradece a los profesores Miguel Zapata y Luis Mieres por haber brindado apoyo durante el trabajo de campo durante el cual fue hallado el ejemplar objeto de esta nota. A la compañía Proyectos y Construcciones LUVISAN por la logística prestada. A Walter Schargel y Juan E. García-Pérez por sus comentarios al manuscrito, y a Fernando J. M. Rojas-Runjaic por sus valiosas sugerencias y correcciones.

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Recibido: 19 septiembre 2017 Aceptado: 12 abril 2018 Publicado en línea: 30 octubre 2018

Julio C. Romero-Briceño

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(en inglés 1180 m a.s.l.). Las abreviaturas se explican únicamente la primera vez que Palabras clave y resúmenes. Deberán presentarse son usadas. Las tablas y fi guras (gráfi cas, diagramas, hasta cinco palabras clave en el idioma del trabajo e igual ilustraciones y fotografías) se referirán sin abreviación (p. cantidad en el segundo idioma. Valerse de usar palabras ej. Figura 3, Tabla 2). clave que no estén en el título. El resumen y el abstract corresponderán a una sinopsis clara del objeto, desarrollo, Al citar las referencias en el texto se escribe el apellido de resultados y conclusiones de la investigación, cada uno los autores en caso de que sean uno o dos, y el apellido del tendrá un máximo de 200 palabras. No se aceptan resú- primero seguido por et al. cuando sean tres o más. Si se menes escuetos que no sean útiles para los medios de mencionan varias referencias, estas deben ser ordenadas búsqueda de información o incompleto en relación al cronológicamente y separadas por comas (p. ej. Rojas contenido. 1978, Bailey et al. 1983, Sephton 2000, 2001). Texto. Los nombres científi cos de géneros, especies y Las descripciones o re-descripciones de especies deben subespecies se escribirán en cursiva (itálica o bastardilla), presentar la información en el siguiente orden: Holotipo, igualmente se procederá con los términos en latín u otro Paratipos, Etimología, Diagnosis, Descripción, Coloración, idioma (p. ej. upwelling, sensu, et al.). No subraye ninguna Variaciones, Historia Natural y Distribución. En cuanto al palabra o título. No utilice notas al pie de página. En material examinado se debe colocar en bloque aparte cuanto a las medidas y su abreviación se utilizará el sistema antes de “Agradecimientos” siguiendo el formato: Nombre métrico decimal y unidades que sean parte del Sistema científi co: SIGLAS COLECCIÓN + número de catálogo, Internacional de Unidades (SI) recordando que siempre sexo y condición etarea, localidad + (coordenadas, altitud), debe dejar un espacio entre el valor numérico y la unidad nombre del recolector, fecha (ver pág. 66 del número de medida (p. ej. 16 km, 23 ºC). Los números del uno al 169). diez se escribirán siempre con letras, excepto si precedieran Agradecimientos (opcional). Párrafo sencillo y conciso a una unidad de medida (p. ej. 3 cm) o si se utilizan como entre el texto y la bibliografía. Evite títulos como Dr., Lic., marcadores (p. ej. parcela 2, muestra 7). Para escribir TSU, etc. las unidades compuestas debe emplearse el modo con exponentes, dejando un espacio, no colocar los símbolos Bibliografía. Contiene únicamente la lista de las referencias / * o punto entre las unidades (p. ej. m s-1; mg L-1; h-1). No citadas en el texto. Se ordenarán alfabéticamente por autores y cronológicamente para un mismo autor. Si hay Leyendas de tablas y fi guras. Las leyendas de tablas y varias referencias de un mismo autor(es) en el mismo fi guras serán presentadas en hoja aparte, debidamente año se añadirán las letras a, b, c, etc. Los nombres de las identifi cadas con números arábigos. Cuando una fi gura revistas no se abreviarán. Las referencias se presentarán contenga varias partes, cada una de ellas deberá estar estrictamente en el siguiente formato, incluyendo el uso claramente identifi cada con letras (a, b, c, etc.) tanto en de espacios, comas, puntos, mayúsculas, etc.: la leyenda como en la fi gura. • Artículo Tablas. Las tablas deben presentarse cada una en página COLLADO, C., C. H. FERNANDO Y D. SEPHTON. 1984. The aparte, identifi cadas con su respectivo número arábigo. Las freshwater zooplankton of Central America and the llamadas a pie de la tabla se harán con letras colocadas Caribbean. Hidrobiología 113: 105–119. como exponentes. Evitar tablas grandes sobrecargadas • Libro, tesis e informes técnicos de información y líneas divisorias o presentadas en forma compleja y sin tomar en cuenta el formato de la revista. BAILEY, R. S. Y B. B. PARRISH. 1987. Developments in fi sheries Los autores deberán indicar, mediante una nota al margen research in Scotland. Fishing New Books Ltd, Farnham, derecho del escrito, la ubicación sugerida para la inserción England. 282 pp. de las tablas. HERRERA, M. 2001. Estudio comparativo de la estructura de las comunidades de peces en tres ríos de morichal y un Figuras. Las fi guras se presentarán cada una en archivos río llanero, en los llanos orientales de Venezuela. Tesis separados, debidamente identifi cados con el título resu- Doctoral, Universidad de los Andes, Mérida. 111 pp. mido del trabajo y su respectivo número arábigo. Los • Capítulo en libro o en informe autores indicarán, mediante una nota escrita al margen MARGALEF, R. 1972. Luz y temperatura. Pp. 100–129. En: derecho del artículo (en forma de comentario), la ubicación Fundación La Salle (Ed.), Ecología Marina. Editorial sugerida para la inserción de las fi guras. Serán presentadas Dossat, Caracas, Venezuela. preferentemente en blanco y negro. El color puede • Resumen en congreso, simposio, entre otros ser empleado si la complejidad de la gráfi ca, mapas e SEÑARIS, J. C. 2001. Distribución geográfi ca y utili- imágenes digitales de datos lo amerita, o si una fotografía zación del hábitat de las ranas de cristal (Anura; pierde información sustancial si no va en color. Gráfi cas y Centrolenidae) en Venezuela. En: Programa y Libro de fotografías deben ser nítidas y de buena calidad, evitando Resúmenes del IV Congreso Venezolano de Ecología. complejidades innecesarias (por ejemplo, tridimensionalidad Mérida, Venezuela. 29 de octubre -2 noviembre de en gráfi cos de barras, sombras…), usar sólo colores sólidos 2001, p. 124. en lugar de tramas. Las letras, números o símbolos en las fi guras deben ser de un tamaño adecuado de manera que • Páginas Web sean claramente legibles una vez reducidas, considere Las páginas web bien establecidas y permanentes, como que el ancho del área impresa de la revista es de solo 12 las de bases de datos, revistas de edición solo digital, se cm. Evíte fi guras de un formato tal que sea complicado citan en el texto por su nombre y el mes/año en que ajustarla a la página de la revista, las relaciones alto:ancho fueron consultadas. Se colocan a su vez en la bibliografía adecuadas son: de 1,54 a 0,63.. Las fi guras digitales es con más información. (p. ej. en el texto: WoRMS junio conveniente se suministren en formato .TIFF, .JPG u otro 2013; en la bibliografía: WoRMS junio 2013 World estándar no comprimido, con una resolución de 300 dpi. y tener como mínimo 1600 pixeles en su lado más largo. Register of Marine Species http:www.marinespecies. La inclusión de fotografías, gráfi cas o dibujos en color en el org). Otras menos permanentes no serán incluidas en caso de números especiales que se van imprimir en papel la bibliografía, se escribirán en el texto al momento de deberán ser fi nanciadas por los autores, previo acuerdo mencionarlas, indicando la fecha de consulta. con los editores.

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