Ppg/Inpa Programa De Pós-Graduação Em Biologia De Água Doce E Pesca Interior - Badpi

INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA – INPA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO DO INPA – PPG/INPA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA DE ÁGUA DOCE E PESCA INTERIOR - BADPI

Metazoários parasitos de Astronotus ocellatus (Agassiz, 1831) e Astronotus crassipinnis (Heckel, 1840) (Perciformes: Cichlidae) em lagos de várzea na Amazônia, Amazonas, Brasil

FERNANDO MÁRCIO PAES BARRETO ATROCH

Manaus, Amazonas Setembro, 2016

FERNANDO MÁRCIO PAES BARRETO ATROCH

Metazoários parasitos de Astronotus ocellatus (Agassiz, 1831) e Astronotus crassipinnis (Heckel, 1840) (Perciformes: Cichlidae) em lagos de várzea na Amazônia, Amazonas, Brasil

Orientador: Angela Maria Bezerra Varella Drª. Co-orientador: José Celso de Oliveira Malta Dr.

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação do INPA, como parte dos requisitos para obtenção do título de Mestre em Ciências Biológicas, área de concentração em Biologia de Água Doce e Pesca Interior.

Manaus, Amazonas Setembro, 2016

Fonte financiadora: Projeto Piatam (Inteligência Socioambiental Estratégica da Indústria do Petróleo na Amazônia).

A882 Atroch , Fernando Marcio Paes Barreto Metazoários parasitos de Astronotus ocellatus (Agassiz, 1831) e Astronotus crassipinnis (Heckel, 1840) (Perciformes: Cichlidae) em lagos de várzea na Amazônia, Amazonas, Brasil /Fernando Marcio Paes Barreto Atroch . --- Manaus: [s.n.], 2016. 79 f.: il.

Dissertação (Mestrado) --- INPA, Manaus, 2016. Orientadora: Angela Maria Bezerra Varella Coorientador: Jose Celso de Oliveira Malta Área de concentração: Biologia de Água Doce e Pesca Interior

1. Astronotus ocellatus. 2. Acará-açu. 3. Parasitas. I. Título.

CDD 597.58

SINOPSE

Sinopse: Este trabalho faz parte do projeto PIATAM (Inteligência Socioambiental Estratégica da Indústria do Petróleo na Amazônia), projeto que estuda os efeitos da mineração do petróleo e de seu transporte entre os municípios de Manaus e Coari no Estado do Amazonas. Foram estudados os metazoários parasitos de duas espécies do gênero Astronotus, Astronotus ocellatus (Agassiz, 1831) e Astronotus crassipinnis (Heckel, 1840) (Perciformes: Cichlidae), capturados em seis lagos de várzea do rio Solimões na Amazônia, Amazonas, Brasil. Foi coletado um total de 5621 parasitos. A fauna parasitária de A. ocellatus elevou-se de 19 para 25 espécies com 15 novas ocorrências. Em Astronotus crassipinnis ocorreram 14 espécies parasita com 11 novas ocorrências. A similaridade das infracomunidades dos hospedeiros foi de 67%.

Palavras-chaves: Monogenoidea; Digenea; Nematoda; Copepoda; Branchiura; Cichlidae; Amazônia.

iii

Aos meus pais Márcia e Fernando pelo apoio e amor. À minha esposa Jhully pelo amor, apoio e paciência.

Aos meus filhos Isaac e João. Aos meus irmãos Fábio e Kátia.

Agradecimentos

À Deus, pelo dom da vida; Ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia e ao Programa Pós-Graduação em Biologia de Água Doce e Pesca Interior, pela infraestrutura concedida e oportunidade de estudo; Ao Projeto PIATAM, pelo suporte e oportunidade de viabilização desse estudo; À Drª. Angela Maria Bezerra Varella, pela orientação e confiança em mim depositada; Ao Dr. José Celso de Oliveira Malta pela co-orientação, conversas, paciência, momentos de descontração e disposição em ajudar; Ao seu Edilson Araújo (Responsável Técnico do Laboratório de Parasitologia de Peixes - LPP) por sua incansável disposição de deixar tudo em ordem para o melhor andamento das pesquisas; Aos colegas do LPP, Aprígio Mota, Adria Costa, Camila dos Anjos, Daniel Brito, Franciely Souza, German Murrieta, José Chissiua, Natalia Brandão, Hellen Parédio, Natasha Tuma e Rosa Maria pelo companheirismo, amizade, conversas e principalmente pelos agradáveis momentos do cafezinho. Em especial ao Daniel pelo companheirismo nas excursões, as meninas Camila e Hellen pela amizade e sugestões de escrita deste trabalho; À equipe de excursão do Piatam pela logística e coletas dos peixes, companheirismo e amizade; À equipe de pós-graduação do BADPI, bem como a equipe da secretaria, por todo auxílio acadêmico. Aos professores do PPG/BADPI pelo conhecimento transmitido durante as aulas; Aos colegas e companheiros da turma de Pós-Graduação do BADPI/2012, Dani, Morena, Moema, Paula, Suzanne, Fernanda, Edimar, Paulo, Murilo, Jefferson e Alen que de forma direta ou indireta contribuíram para o aumento dos meus conhecimentos; Aos meus familiares pelo apoio e incentivo; Ao meu pai Fernando José pela compreensão, incentivo e conversas; À minha mãe Márcia Regina pelo incentivo, conselhos e por ser essa pessoa que eu posso contar a qualquer momento, sempre disposta a ajudar da melhor forma possível; À minha esposa Jhully por todos os momentos de companheirismo, amor, conversas, conselhos, agrados e principalmente as cobranças, dando-me forças para continuar essa jornada; Aos meus filhos que são o motivo para meu desenvolvimento profissional e intelectual;

E a todos que contribuíram de alguma forma para o desenvolvimento desse trabalho.

MUITO OBRIGADO!

“As espécies que sobrevivem não são as mais fortes, nem as

mais inteligentes, e sim aquelas que se adaptam melhor as mudanças”.

Charles Darwin

RESUMO Foram coletados 49 espécimes do gênero Astronotus, 25 Astronotus ocellatus e 24 A. crassipinnis, durante os meses de março (enchente), junho (cheia), setembro (vazante) e dezembro (seca) de 2012, em seis lagos de várzea (cinco no rio Solimões e um no rio Purus): Baixio, Preto, São Tomé, Ananá, Araçá e Maracá. Os exemplares de A. ocellatus apresentaram um comprimento padrão médio de 18,2cm e peso médio de 234,4g. Os indivíduos de A. crassipinnis apresentaram 16,6cm de comprimento padrão médio e peso médio de 182,7g. Todos os hospedeiros analisados estavam parasitados por pelo menos uma espécie parasita. A fauna parasitária de A. ocellatus elevou-se de 19 para 25 espécies com 15 novas ocorrências e 3.082 parasitas foram coletados: 1.098 espécimes de Monogenoidea; 145 Digenea; 1.800 Nematoda; 20 Copepoda; 7 Branchiura e 12 Pentastomida. Em A. crassipinnis foram registradas 11 novas ocorrências e 2.539 parasitas coletados: 1.318 Monogenoidea; 107 Digenea; 1.090 Nematoda; 9 Copepoda; 11 Branchiura e 4 Pentastomida. As novas ocorrências para A. ocellatus foram, Monogenoidea: Sciadicleithrum sp.; Tereancistrum sp.; Urocleidoides eremitus e U. paradoxus; Digenea: metacercária de Diplostomidae; Glaphyrostomum sp.; Crassicutis cichlasomae. Nematoda: Pseudoproleptus sp.; Brevimulticaecum sp.; Pseudocapillaria sp. e Spiroxys sp. Copepoda: Ergasilus sp. e Therodamas elongatus; Branchiura: Argulus multicolor; Pentastomida: Subtriquetra sp.. Para A. crassipinnis com exceção das espécies de Monogenoidea: Gussevia asota, G. astronoti e G. rogersi, todas as demais espécies foram novas ocorrências. A espécie com maior prevalência para A. ocellatus foi Gussevia asota (Monogenoidea) (P=60%) e para A. crassipinnis foi G. rogersi (Monogenoidea) (P=79,12%). Brevimulticaecum sp. (Nematoda) foi à espécie mais dominante para as infracomunidades de ambos hospedeiros. A similaridade das infracomunidades dos hospedeiros apresentou 67%. Astronotus ocellatus e A. crassipinnis são mantedoras diretas ou indiretas de 26 espécies de invertebrados parasitas e ocorrerem como hospedeiros definitivos, intermediários e ou paratênicos. Todos os metazoários parasitas eram formas larvais exceto as espécies de Monogenoidea e o Nematoda Procamallanus (Spirocamallanus) inopinatus.

Palavras-chaves: Monogenoidea; Digenea; Nematoda; Copepoda; Branchiura; Cichlidae; Amazônia.

vii

Abstract Forty-nine specimens of the genus Astronotus were collected: 25 Astronotus ocellatus and 24 A. crassipinnis during the months of March (flood season), June (full season), September (low water season) and December (dry season) of 2012, in six floodplain lakes (five from the Solimões river and one from the Purus river): Baixio, Preto, São Tomé, Ananá, Araçá and Maracá. The individuals of A. ocellatus showed an average standard length of 18.2 cm and average weight of 234.4 g. Individuals of A. crassipinnis showed 16.6 cm average length and an average weight of 182.7 g. All hosts analyzed were parasitized by at least one parasite species. The parasitic fauna of A. ocellatus increased from 19 to 25 species with 15 new occurrences and 3082 parasites collected: 1098 specimens of Monogenoidea; 145 Digenea; 1800 Nematoda; 20 Copepoda; 7 Branchiura and 12 Pentastomida. For A. crassipinnis were registered 11 new occurrences and 2539 parasites were collected: 1318 Monogenoidea; 107 Digenea; 1090 Nematoda; 9 Copepoda; 11 Branchiura and 4 Pentastomida. The new records for A. ocellatus were the Monogenoidea species: Sciadicleithrum sp.; Tereancistrum sp.; Urocleidoides eremitus and U. paradoxus; Digenea: metacercaria Diplostomidae; Glaphyrostomum sp.; Crassicutis cichlasomae. Nematoda: Pseudoproleptus sp.; Brevimulticaecum sp.; Pseudocapillaria sp. and Spiroxys sp. Copepoda: Ergasilus sp. and Therodamas elongatus; Branchiura: Argulus multicolor; Pentastomida: Subtriquetra sp.. For A. crassipinnis except the Monogenoidea species: Gussevia asota, G. astronoti and G. rogersi, all other species were new records. The species with the highest prevalence in A. ocellatus was Gussevia asota (Monogenoidea) (P = 60%) and for A. crassipinnis was G. rogersi (Monogenoidea) (P = 79.12%). Brevimulticaecum sp. (Nematoda) was the most dominant species for the infracommunities in both hosts. The similarity of the host infracommunities was 67%. Astronotus ocellatus and A. crassipinnis are direct and indirect responsible for the upkeep of 26 parasite species, acting as definitive, intermediate or paratenic hosts. All metazoan parasites registered were larval forms except the Monogenoidea, Copepoda species and the Nematoda Procamallanus (Spirocamallanus) inopinatus. Key Words: Monogenoidea; Digenea; Nematoda; Copepoda; Branchiura; Cichlidae; Amazônia.

viii

SUMÁRIO

RESUMO ...... vii Abstract ...... viii 1. INTRODUÇÃO ...... 1 1.1 Os hospedeiros do gênero Astronotus ...... 2 1.2 Fauna parasitária das espécies do gênero Astronotus ...... 5 2. OBJETIVOS ...... 6 2.2 Objetivo geral ...... 6 2.3 Objetivos específicos ...... 6 3. MATERIAL E MÉTODOS ...... 6 3.2 Área de estudo ...... 6 3.3 Coleta dos Peixes ...... 7 3.4 Coleta, fixação e preparação dos parasitos ...... 8 3.5 Imagens, desenhos e medidas taxonômicas ...... 11 3.6 Analise de dados ...... 12 4. RESULTADOS ...... 13 4.2 Monogenoidea ...... 14 4.3 Digenea ...... 21 4.4 Nematoda ...... 27 4.5 Arthropoda ...... 33 4.5.1 Copepoda ...... 34 4.5.2 Branchiura ...... 36 4.5.3 Pentastomida ...... 40 4.6 Parâmetros ecológicos ...... 42 5. DISCUSSÃO ...... 49 4.7 Análise da diversidade parasitária ...... 49 4.8 Análise dos índices e descritores ecológicos dos parasitos ...... 59 6. CONCLUSÃO ...... 62 7. BIBLIOGRAFIA ...... 63

LISTA DE FIGURAS

Figura 1 - Astronotus ocellatus (Agassiz, 1831) ...... 2 Figura2 - Astronotus crassipinnis (Heckel, 1840) ...... 4 Figura 3. Localização geográfica dos seis lagos estudados, cinco no rio Solimões e um no rio Purus Amazônia – Brasil ...... 7 Figura 4. Gussevia asota A- vista ventral; B- vagina; C- complexo copulatório; D- barra ventral; E- barra dorsal; F- par gancho (1, 2, 3, 4, 6 e 7); G- par de gancho (5); H- âncora ventral; I- âncora dorsal. (Desenho original de Kritsky, Thatcher e Boeger, 1989)...... 15 Figura 5. Gussevia astronoti. A- Vista ventral; B- complexo copulatório; C- par de ganchos (1, 2, 3, 4, 6, e 7); D- par de gancho (5); E- barra ventral; F- barra dorsal; G- âncora ventral; H- âncora dorsal. (Desenho original de Kritsky, Thatcher e Boeger, 1989)...... 16 Figura 6. Gussevia rogersi. A- Vista ventral; B- complexo copulatório; C- barra ventral; D- barra dorsal; E- par de ganchos (1, 2, 3, 4, 6 e 7); F- par de gancho (5); G- âncora ventral; H- âncora dorsal. (Desenho original de Kritsky, Thatcher e Boeger, 1989)...... 17 Figura 7. Fotomicrografia em microscópio de luz de Sciadicleithrum sp. (vista ventral) coletado das brânquias de A. ocellatus (Barra= 100µm)...... 18 Figura 8. Fotomicrografia em microscópio de luz de Tereancistrum sp. (vista ventral). Pa- Peça acessória. (Barra= 100µm) ...... 19 Figura 9. Urocleidoides paradoxos. A- Vista ventral; B- vagina esclerotizada; C- complexo copulatório; D- pares de ganchos (2, 3, 4, 6, 7); E- pares de ganchos (1, 5); F- barra ventral; G- barra dorsal; H- âncora ventral; I- âncora dorsal. Barra 100 e 30 µm (Desenho original de Kritsky, Thatcher e Boeger, 1986) ...... 20 Figura 10. Urocleidoides eremitus. A- Vista ventral; B- vagina esclerotizada; C- complexo copulatório; D- pares de ganchos (1, 5); E- pares de ganchos (2, 3, 4, 6, 7); F- barra ventral; G- barra dorsal; H- âncora ventral; I- âncora dorsal. Barra 100 e 30µm (Desenho original de Kritsky, Thatcher e Boeger, 1986) ...... 21 Figura 11. Metacercárias de Diplostomidae (A), (B), (vista ventral). Vo - Ventosa oral; Fa – Faringe; Ac – Acetábulo. Coletadas do intestino de Astronotus ocellatus e Astronotus crassipinnis...... 22 Figura 12. Metacercária de Posthodiplostomum sp.(vista ventral). Vo – Ventosa oral; Ci - x

ceco intestinal; Vt – vitelária; Ac – acetábulo; Bc – burça copulatória. Coletada das brânquias de Astronotus ocellatus e Astronotus crassipinnis...... 23 Figura 13. Metacercária de Herpetodiplostomum sp. fotomicrografia tirada em microscópio de luz (A) (Vista ventral). Morfologia (B). Vo – ventosa oral; Ac – acetábulo; T – testículo; Ov – ovário. Coletada das brânquias de A. ocellatus e A. crassipinnis...... 24 Figura 14. Metacercária do gênero Glaphirostomum (vista ventral). Vo – ventosa oral; Ac – acetábulo; Ci – ceco intestinal pouco sinuoso; Pt, Po – primórdios de testículos e ovário. Coletada do intestino de Astronotus ocellatus...... 25 Figura 15. Metacercária da família Achantostomidae (vista ventral). Vo – ventosa oral; Ce – coroa de espinhos; Ac – acetábulo. Coletada das brânquias de Astronotus crassipinnis...... 26 Figura 16. Crassicutis cichlasomae. Fotomicrografia em microscópio de luz (A), morfologia (B) (vista ventral). B – boca; Vo – ventosa oral; F- faringe; Ac – Acetábulo; Ov – ovo; U – útero glandular; Ta – testículo anterior; Tp – testículo posterior; Ci – ceco intestinal; Ov – ovário; Vs – vesícula seminal. Coletado do intestino de Astronotus ocellatus...... 27 Figura 17. Larva de Pseudocapillaria sp. (A) - Região anterior. Cb- cápsula bucal; Na- anel nervoso; Em- esôfago muscular; (B) – Região medial. Eg- esôfago glandular; Es- esticossoma; Ces- fileira de células esticociste; V- vagina. (C) – Região caudal arredondada. Le-lóbulos esféricos...... 28 Figura 18. Larva de 3º estágio de Brevimulticaecum sp. Fotomicrografia (A); Região anterior (B). Dl- dente larval; Na- anel nervoso; Em- esôfago muscular; Ce- ceco intestinal; Ve- ventrículo; Eg- esôfago glandular. Cauda afilada (C). Cl- cloaca; Gr- glândula retal bem desenvolvida. Coletada no intestino de Astronotus ocellatus e Astronotus crassipinnis ...... 29 Figura 19. Larva de terceiro estágio de Contracecum sp. Fotomicrografia (A). Morfologia (B). An- anel nervoso; Em- esôfago muscular; V- ventrículo; Eg- esôfago glandular; Ci- ceco intestinal. Região posterior (C) com cauda cônica afilada ...... 30 Figura 20. Larva adulta de Procamallanus (Spirocamallanus) inopinatus. Fotomicrografia (A). Morfologia (B). Cb- cápsula bucal estriada; Ab- anel basal; Pe- poro excretor; Em- esôfago muscular; Eg- esôfago glandular. Região anterior (C). Ep- espícula; Cl- cloaca ...... 31 Figura 21. Larva de terceiro estágio de Pseudoproleptus sp. Região anterior (A). Pd- pseudolabios; Pl- protrusões laterais do pseudolábio; F- faringe; Em- esôfago muscular; Na- anel nervoso. Região posterior (B). Gr- glândula retal; Cl- cloaca ...... 32 Figura 22. Larva de 3º estágio de Spiroxys sp.. Fotomicrografia (A). Região anterior (B). F- faringe; Na- anel nervoso; Em- esôfago muscular; Eg- esôfago glandular. Região posterior

(C). Gr- glândula retal; Cl- cloaca. Coletada do instestino de Astronotus ocellatus ...... 33 Figura 23. Ergasilus sp. Fotomicrografia (A) (B). So- saco ovígero; O- olho; A- antena; An- antenula; Cf- cefalossoma; S- Somitos (1, 2, 3, 4 e 5); Ur- urossoma; Um- urossomito; Rc- ramos caudais; St- setas caudais. Detalhe da Antena (C) com 1º, 2º e 3º seguimento; Gt- garra terminal ...... 35 Figura 24 Therodamas elongatus (A) (vista ventral). Antena (B). Metassomo (C). Somitos (1,2,3,4); So- saco ovígero. Antenula (D). Urópodo (E). Sc- setas caudais (Barra em µm). (Fonte: Thatcher, 2006) ...... 36 Figura 25. Dolops bidentata. Fotomicrografia em microscópio de luz, vista ventral. Morfologia: E- espinhos; An- antena; O- olho; Cb- cápsula bucal; Mx1- primeira mixíla; Mx2- segunda maxila; Ar- área respiratória; C- carapaça ...... 37 Figura 26. Fotomicrografia em microscópio de luz de exemplar jovem de Dolops geayi (Barra = 1mm) ...... 38 Figura 27. Fotomicrografia em microscópio de luz de exemplar jovem de Argulus multicolor (Vista dorsal) (Barra = 1mm). B– Detalhe da maxílula em forma de ventosa (Barra = 0,1mm)...... 39 Figura 28. Sebekia sp. Fotomicrografia em microscópio de luz (vista ventral) (A). Região anterior (B). Bo- boca; Ga- gancho auxiliar; Gp- ganchos principais. (Barra = 1mm (A); 0,1mm (B) ...... 41 Figura 29. Subtriquetra sp. Fotomicrografia em microscópio de luz (vista ventral) (Barra = 1mm) (A). Região anterior (B). Bo- boca; G- ganchos simples; E- espinhos. (Barra= 0,1mm)...... 42

LISTA DE TABELA

Tabela 1. Astronotus ocellatus capturados em seis lagos de várzea nos meses de março (enchente), junho (cheia), setembro (vazante) e dezembro (seca) de 2012 ...... 14 Tabela 2. Astronotus crassipinnis capturados em seis lagos de várzea nos meses de março (enchente), junho (cheia), setembro (vazante) e dezembro (seca) de 2012 ...... 14 Tabela 3. Grupo/Espécie de parasito, estágio de desenvolvimento e índices parasitários dos matazoários parasitos de Astronotus ocellatus coletados em lagos de várzea da Amazônia no período de março a dezembro de 2012. (Prevalência = P; Abundância média = AM; Intensidade = I; Intensidade média = IM; Amplitude de variação de infecção/infestação = AV;

xii

Número de hospedeiros infectados = NHI) ...... 42 Tabela 4. Grupo/Espécie de parasito, Órgão parasitado, lago, nível das águas e status comunitário dos metazoários parasitos de Astronotus ocellatus capturados em lagos de várzea da Amazônia no período de março a dezembro de 2012 ...... 43 Tabela 5. Grupo/ espécie de parasito, estágio de desenvolvimento e índices parasitários dos metazoários parasitos de Astronotus crassipinnis coletados em lagos de várzea da Amazônia no período de março a dezembro de 2012. (Prevalência = P; Abundância média = AM; Intensidade = I; Intensidade média = IM; Amplitude de variação de infecção/infestação = AV; Número de hospedeiros infectados = NHI ...... 45 Tabela 6. Grupo / Espécie de parasito, órgão parasitado, lago, nível das águas e status comunitário dos metazoários parasitos de Astronotus crassipinnis capturados em lagos de várzea da Amazônia no período de março a dezembro de 2012 ...... 46 Tabela 7. Coeficiente de dominância para a infracomunidade de parasitos em Astronotus ocellatus coletados em seis lagos de várzea na Amazônia ...... 47 Tabela 8. Coeficiente de dominância para a infracomunidade de parasitos em Astronotus crassipinnis coletados em seis lagos de várzea na Amazônia ...... 47 Tabela 9. Dados ecológicos sobre a infracomunidade de parasitos em Astronotus ocellatus coletados em lagos de várzea na Amazônia ...... 48 Tabela 10. Dados sobre a infracomunidade de parasitos em Astronotus crassipinnis coletados em lagos de várzea na Amazônia ...... 48 Tabela 11. Valores do coeficiente de Pearson (r) e dos postos de Spearman (rs), para avaliar o relacionamento entre o comprimento padrão de Astronotus ocellatus e sua intensidade e abundância parasitária, respectivamente ...... 49 Tabela 12. Valores do coeficiente de Pearson (r) e dos postos de Spearman (rs), para avaliar o relacionamento entre o comprimento padrão de Astronotus, crassipinnis e sua intensidade e abundância parasitária, respectivamente ...... 49

xiii

1. INTRODUÇÃO A fauna de peixes neotropicais de água doce é a mais diversificada e rica do mundo, com cerca de 4.500 espécies descritas. A bacia amazônica abriga a maior e mais diversa ictiofauna do mundo, com estimativas que variam de 1.500 a 6.000 espécies (Goulding, 1980; Reis et al. 2003). A Amazônia possui a mais rica biodiversidade terrestre e aquática do planeta (Myers et al. 2000; Reis et al. 2003). Esta biodiversidade está em constante ameaça imposta por diversas ações antrópicas a este ambiente. Principalmente na bacia do rio Solimões- Amazonas, que é utilizada como hidrovia para transporte, inclusive de petróleo e gás na Amazônia (Soares et al. 2007; Anjos, 2008; Oliveira, 2010). As várzeas são áreas marginais aos rios de água branca que são periodicamente inundadas pelo fluxo lateral dos rios, causado pela precipitação direta ou pelas águas subterrâneas e cobrem uma área de mais de 400.000km2 (Junk et al. 1989; Melack e Hess, 2010). As várzeas são muito férteis devido ao alto teor de íons inorgânicos dissolvidos. Cerca de 75% de sua área é coberta por floresta densa e 25% por águas abertas dos rios, lagos, ilhas de areias e vegetação herbácea (Furch e Junk, 1997; Wittmann et al. 2004; Melack e Hess, 2010). A complexidade estrutural da várzea proporciona maior diversidade de habitat permitindo que maior número de espécies ocorra nessas áreas (Junk e Furch, 1993; Junk et al. 1997). A ictiofauna amazônica é representada principalmente por peixes da superordem Ostariophysi, com 85% das espécies, sendo 43% da ordem Characiformes; 39% Siluriformes; 3% Gymnotiformes (Santos e Ferreira, 1999). As demais espécies pertencem a outras famílias de diferentes ordens (Lowe-McConnell, 1999). Dentre essas diferentes ordens encontram-se os Perciformes com aproximadamente 9.293 espécies conhecidas. Ela é a mais diversa de todas as ordens de peixes (Nelson, 2006). É predominantemente marinha, tendo algumas de suas espécies invadido secundariamente a água doce. São considerados os peixes ósseos mais avançados (Teleósteos), apresentando nas nadadeiras dorsal e anal espinhos duros (acantopterígios) (Nelson, 2006). As espécies de peixes da família Cichlidae têm ampla distribuição geográfica, sendo conhecidas cerca de 1.300 espécies e este número pode chegar à 1.900. São citadas 900 espécies para a África, mas elas podem chegar a 1.300. Duzentas e noventa e uma espécies para a América do Sul. Cento e onze para as Américas do Norte e Central. O restante das espécies ocorre em Madagascar, Síria, Vale do Jordão, Índia e Ceilão (Kullander, 1998).

Na América do Sul as espécies de Cichlidae ocorrem quase em todas as bacias de drenagens dos rios. Mas raramente ocorrem em altitudes acima de 500m, geralmente vivem abaixo de 200m (Kullander, 1988). A maioria dos ciclídeos neotropicais se alimenta de invertebrados e matéria vegetal. As espécies de Cichla Bloch & Schneider, 1801; Crenicichla Heckel, 1840; Petenia Günther, 1862; Parachromis Agassiz, 1859; Caquetaia Fowler, 1945; Astronotus Swainson, 1839 e Acaronia Steindachner, 1875 alimentam-se de peixes e invertebrados (Kullander, 1988; Reis et al. 2003). As espécies de Chaetobranchopsis Steindachner, 1875; Chaetobranchus Heckel, 1840 e Satanoperca acuticeps (Heckel, 1840) de plâncton (Reis et al. 2003). O Brasil tem cerca de 81 espécies de ciclídeos correspondendo a 6% da ictiofauna total (Kullander 1988).

1.1 Os hospedeiros do gênero Astronotus Astronotus ocelattus (Figura 1) é um peixe de porte médio. Pode atingir até 35cm de comprimento total. A base das nadadeiras dorsal e anal são densamente escamadas e a nadadeira anal tem três espinhos. Na parte superior da base da nadadeira caudal há um ocelo. Na base da nadadeira dorsal há duas ou mais manchas arredondadas (Kullander, 1986; Reis et al. 2003; Santos et al. 2006).

Figura 3 - Astronotus ocellattus (Agassiz, 1831). Fonte: Santos et al. 2006

Oscar, comumente conhecido na indústria aquarista, tem o corpo alto, de forma oval. A cabeça e os olhos são grandes. A boca é grande e anterior, com maxilar protrátil, sendo a maxila inferior prognata. O pré-maxilar possui quatro séries de dentes, além dos dentes faringeanos, que ajudam a triturar o alimento. A coloração do corpo varia de marrom-escuro no dorso a amarelo-laranjado na região ventral. As nadadeiras peitorais são mais claras que a ventral e a dorsal (Britski et al. 1999; Keith et al. 2000; Santos et al. 2004; Soares et al.

2011). Astronotus ocelattus tem um ocelo arredondado com círculo amarelo-alaranjado na base do pedúnculo cauda. As nadadeiras anal e dorsal possuem os primeiros raios duros. A nadadeira dorsal tem entre 12-14 espinhos e 19-21 raios com 34 a 37 escamas longitudinais. Difere de A. crassipinnis pela presença de ocelos na base da nadadeira dorsal e ausência de escamas na base das nadadeiras dorsal e caudal. Espécie de médio porte alcança 30cm de comprimento total e 500g de peso (Britski et al. 1999; Keith et al. 2000; Santos et al. 2004; Soares et al. 2011). É uma espécie bentopelágica que ocorre em lagos dos rios de águas brancas, claras e pretas. Habita locais rasos, de pouca correnteza, margens, vegetação aquática e floresta alagada em pequenos grupos. É carnívoro e alimenta-se de peixes, moluscos, crustáceos e insetos aquáticos. As presas preferenciais são caracídeos de pequeno porte. Tem hábito diurno, sedentário, desova parcelada, fecundação externa, no período reprodutivo formam casais que constroem ninhos nas pausadas e pedras dos lagos e cuidam da prole (Santos et al. 1984; Goulding et al. 1988; Claro-Jr., 2003; Yamamoto, 2004; Granado-Lorencio et al. 2005; Soares et al. 2011). Astronotus ocelattus reproduz com maior intensidade entre o início da enchente (dezembro) e a cheia (julho). As fêmeas iniciam o processo de maturação sexual aos 13,5cm de comprimento padrão e a fecundidade total varia de 300 a 2000 ovócitos (Fontenele, 1951; Keith et al. 2000). Os machos são maiores e mais coloridos do que as fêmeas (Sánchez- Botero e Araújo-Lima, 2001; Fontenele, 1951; Keith et al. 2000; Granado-Lorencio et al. 2005; Santos et al. 2006; Soares et al. 2011). Esta espécie tem valor comercial mundial na indústria de peixe ornamental, por ter maturação precoce, fecundidade relativamente alta e a capacidade de identificar o seu dono. Uma grande variedade de formas foi desenvolvida pela indústria aquarista, peixes com variadas colorações de vermelho, albino, leucístico e xantocrômico. Astronotus ocellatus com manchas marmóreas de pigmentação vermelha são chamados pelos aquaristas de “Oscar Red Tiger”, enquanto linhagens com coloração vermelha, de “Oscar vermelhos” (Sandford e Crow, 1991).

Astronotus crassipinnis (Figura 2), segunda espécie estudada neste trabalho, tem o corpo alto e oval. A cabeça é grande, assim como os olhos e a boca, que apresenta dentes cônicos nas maxilas e um jogo de dentes faringeanos. A coloração do corpo varia de marrom- escuro no dorso a amarelo-alaranjado na região ventral. Apresenta várias barras transversais irregulares sobre os flancos e nadadeiras escuras (Ferreira et al. 1998; Britski et al. 1999; Keith et al. 2000; Soares et al. 2011).

Figura 4 - Astronotus crassipinnis (Heckel, 1840). Fonte: Santos et al. 2006

Astronotus crassipinnis tem na nadadeira dorsal 12 espinhos e 21 raios com 35 a 40 escamas longitudinais. Ausência de ocelos na nadadeira dorsal e presença de escamas na base das nadadeiras dorsal e anal são características marcantes que o diferenciam de A. ocellatus. Um ocelo preto grande cercado por um anel alaranjado em ambos os lados da base do pedúnculo caudal superior é uma característica marcante desta espécie. Espécie de médio porte que alcança 35cm de comprimento total e 1,1kg de peso (Ferreira et al. 1998; Britski et al. 1999; Keith et al. 2000; Soares et al. 2011). Astronotus crassipinnis é bentopelágico, habita os lagos de rios de águas brancas. Nos lagos habita locais rasos e de pouca correnteza nas margens entre galhadas e na vegetação aquática. É onívoro com forte tendência à carnívora, alimentando-se de pequenos peixes, insetos, crustáceos, sementes e frutos (Sánchez-Botero e Araújo-Lima, 2001; Araújo, 2004; Siqueira-Souza e Freitas, 2004; Granado-Lorencio et al. 2005; Ferreira et al. 1998; Claro Jr., 2003; Pouilly et al. 2004). Astronotus crassipinnis tem hábito diurno e é sedentário. A desova é parcelada, a fecundação externa e no período reprodutivo formam casais que vigiam os ninhos e cuidam da prole. A reprodução, provavelmente, ocorre no início da enchente. As fêmeas iniciam o processo de maturação sexual aos 13cm de comprimento padrão e a fecundidade total varia de

1.500 a 2.000 ovócitos (Ferreira et al. 1998; Sánchez-Botero e Araújo-Lima, 2001; Soares et al. 2011). Astronotus crassipinnis é muito apreciado pelas populações ribeirinhas e comercializado nos mercados e feiras da região. Juntamente com outros acarás, representaram 0,93% do total da produção pesqueira desembarcada nos portos dos principais municípios do Estado do Amazonas (Rufino et al. 2006; Soares et al. 2011).

1.2 Fauna parasitária das espécies do gênero Astronotus Estudos relativos à patologia e parasitologia são um campo de grande relevância, principalmente pelo papel de cada espécie na cadeia trófica do ecossistema aquático e por esses organismos utilizarem os peixes como seus hospedeiros paratênicos, intermediários e definitivos. Para A. ocellatus são citadas quatro espécies de Monogenoidea: Gussevia asota Kritsky, Thatcher & Boeger, 1989; G. astronoti Kritsky, Thatcher & Boeger, 1989; G. rogersi Kritsky, Thatcher & Boeger, 1989 (ver Thatcher, 2006) e Ancyrocephalus sp. (Williams e Williams Jr., 1994). Duas de Digenea: Posthodiplostomum Dubois, 1936 e Herpetodiplostomum Dubois, 1936 (Tavares-Dias et al. 2011). Duas de Cestoda: Proteocephalus gibsoni (Rego e Pavanelli, 1992) e espécies da família Pseudophylidae (Takemoto et al. 2009). Quatro de Nematoda: Contracaecum sp.; Goesia spinulosa Diesing, 1839; Procamallanus (Spirocamallanus) inopinatus Travassos, Artigas e Pereira, 1928; e Camallanus sp. (Takemoto et al. 2009; Thatcher, 2006; Azevedo et al. 2007). Um Copepoda: Lamproglena monodi Capart, 1944 (Azevedo et al. 2012). Quatro de Branchiura: Argulus sp.; Dolops bidentata Bouvier, 1899; D. discoidalis Bouvier, 1899 e D. geayi Bouvier, 1897 (Thatcher, 2006). Duas de Pentastomida: Porocephalus gracilis Travassos, Artigas e Pereira, 1928; e Sebekia sp. (Takemoto et al. 2009; Thatcher, 2006). Para A. crassipinnis são citadas três espécies de Monogenoidea: G. asota; G. astronoti e G. rogersi (Thatcher, 2006).

2. OBJETIVOS

2.1 Objetivo geral

Conhecer a fauna parasitária de duas espécies do gênero Astronotus que ocorrem na Amazônia, determinar sua composição e estrutura.

2.2 Objetivos específicos

 Identificar as espécies de parasitos que ocorrem nas espécies amazônicas do gênero Astronotus.  Determinar os índices parasitários para cada grupo e estrutura da infracomunidade dos parasitos.  Classificar os componentes da infracomunidade parasitária de A. ocellatus e A. crassipinnis.  Avaliar o grau de similaridade entre as comunidades parasitárias das duas espécies de hospedeiros.  Determinar a diversidade parasitária para as duas espécies de hospedeiros.  Determinar a correlação entre os hospedeiros e os índices parasitários de abundância e intensidade.

3 MATERIAL E MÉTODOS

3.1 Área de estudo Foram amostrados cinco lagos de várzea no médio Rio Solimões e um no Rio Purus. Esses lagos estão situados entre as cidades de Manaus e Coarí (Figura 3). Lago Baixio (S 03°17'41,1''/ W 60°05'07,2''), localizado no município de Iranduba é elíptico com área de 79,776 ha e água de cor branca. Lago Preto (S 03°17'41,4'' / W 60°05'07,2''), localizado no município de Manacapuru é mais redondo que alongado com área de 221,203 ha. Água de cor preta, no período da cheia, com a influência das águas do Rio Solimões, ela torna-se mais turva. Profundidade máxima 7,16 m na cheia e mínima de 0,15 m na seca. Lago São Tomé (S 03°50'32,4'' / W 61°25'45,4''), localizado no Rio Purus, um rio de águas brancas cuja bacia representa 5% (375.000 km2) da área da bacia do Rio Amazonas e possui aproximadamente 21.000km2 de planícies de inundação em suas margens, constituindo a maior área de planície inundada dentre os afluentes do Rio Amazonas (Goulding, 1980). 6

Lago Ananá (S 03°54'42,6'' / W 61°41'20,7'') localizado no município de Anori, tem área de 551,43 ha e água de cor branca. Lago com um volume muito grande de água na cheia e na vazante/seca reduziu-se a um canal estreito. Profundidade máxima de 9,37 m na cheia e mínima de 1,08 m na seca. Lago Araçá (S 03°45'40,2''/ W 62°20'50,1'') está localizado na margem esquerda do Rio Amazonas com área é de 188,89 ha e água de cor branca. Lago bastante largo na cheia e na seca tem uma grande área recoberta por plantas aquáticas: Utricularia foliosa L. 1753; Salvinia auriculata Aublet; Pontederia sp.; P. repens Berg. (Prado, 2005). Profundidade máxima de 9,76 m na cheia e mínima de 1,30 m na seca. Lago Maracá (S 03°50'39,2'' / W 62°34'48,1''), localizado no município de Coari, é mais extenso que largo com área de 169,75 ha e água de cor branca. Profundidade máxima de 9,00 m na cheia e mínima de 0,47 m na seca.

Figura 3. Localização geográfica dos seis lagos estudados, cinco no Rio Solimões e um no Rio Purus, Amazônia - Brasil

3.2 Coleta dos Peixes As coletas dos peixes para as análises parasitológicas foram realizadas em parceria com o grupo de pesquisa da ictiofauna do projeto Inteligência Estratégica da Indústria do Petróleo e Gás na Amazônia (PIATAM). Como as amostras eram de exemplares de 7

populações naturais o tamanho da amostra foi a maior possível levando em conta as possibilidades de coleta, posterior armazenamento e processamento do material. Para a captura dos peixes foram realizadas quatro excursões nos meses de março, junho, setembro e dezembro de 2012. Em todas as coletas, a pesca nos lagos foi padronizada quanto ao local amostrado (margens, água aberta, pausadas e vegetação flutuante nos lagos). O esforço de pesca foi padronizado por meio do uso de redes de espera, dispostas aleatoriamente nos lagos. As redes mediam 20m de comprimento por 2m de altura e os tamanhos das malhas foram de 30, 40, 50, 60, 70, 80, 90 e 100mm entre nós adjacentes. O tempo de permanência das redes na água foi de aproximadamente 10 horas por lago, períodos diurno e vespertino, com duas despescas a cada cinco horas. Todos os pontos de coleta foram georeferenciados com a utilização de um GPS (Sistema de Posicionamento Global) Garmin e-Trex, para diminuir a margem de erro nas 24 recolocações das redes. Os peixes foram capturados, triados e identificados em campo com o auxílio de especialistas da Universidade Federal do Amazonas e Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia-INPA e através de chaves de identificação apresentadas nos trabalhos Santos et al. (2006) e Soares et al. (2011). Para cada peixe uma ficha de necropsia foi aberta onde todos os dados referentes ao hospedeiro, local coletado, condições do peixe, dia, hora, local, coletor, necropsiador, aparência externa, sexo e estágio gonadal (quando possível), número de parasitos, local de fixação foram registrados. As necropsias foram feitas em campo a bordo de um barco regional adaptado, seguindo um roteiro do Laboratório de Parasitologia de Peixes do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (LPP-INPA) descrito em Morais et al. (2010). Os órgãos dos peixes necropsiados foram acondicionados, separadamente, em frascos de vidro devidamente registrados o local e data de coleta e número do peixe. Os frascos de vidro contendo órgãos fixados foram acondicionados em caixa de isopor e transportadas para o LPP - INPA, onde foram organizados até o momento das análises.

3.3 Coleta, fixação e preparação dos parasitos Imediatamente após a captura, os espécimes de A. ocellatus e A. crassipinnis foram minuciosamente examinados quanto à presença de parasitos: a superfície do corpo; a base das nadadeiras; nos olhos; nas cavidades branquial, nasal, bucal e anal a procura de parasitos. Os organismos encontrados foram coletados, fixados e conservados de acordo com a metodologia específica para cada grupo.

Monogenoidea: para a coleta dos espécimes, as brânquias foram retiradas, individualizadas e colocadas separadas em frascos onde foi adicionado formol 1: 4.000, agitado de 50-70 vezes e depois de 1-3 horas adicionado formol puro até obter a concentração de 5% (Amato et al. 1991). Para a coleta dos espécimes de Monogenoidea da superfície do corpo, os peixes foram acondicionados em frascos com água quente (60 – 70˚C). Agitados vigorosamente, coletando- se posteriormente os parasitos e conservando-os em formol 5% (Kritsky e Stockwell, 2005). Para o estudo dos órgãos internos dos espécimes de Monogenoidea, os parasitos encontrados foram corados com tricrômico de Gomori. Para o estudo morfométrico das estruturas esclerotizadas, foram montadas lâminas permanentes em meio de Hoyer modificado para helmintologia e em Gray e Wess (Amato et al. 1991; Kritsky et al. 1995). A identificação das espécies de Monogenoidea foi baseada nas características morfológicas e anatômicas principalmente: o formato do corpo; a forma e estrutura dos ganchos, âncoras e barras do haptor, o complexo copulatório e a disposição dos órgãos internos (Kritsky, Thatcher e Boeger, 1989; Kritsky, Thatcher e Kayton, 1980; Kritsky, Thatcher e Boeger, 1986; Kohn et al. 2007). Digenea: para a coleta dos espécimes foram examinados com o auxílio de estereomicroscópio os olhos, tegumento, escamas, nadadeiras a procura de metacercárias encistadas ou no humor vítreo. Os cistos encontrados foram rompidos para a liberação e coleta dos parasitos (Eiras et al. 2006). Cada órgão interno foi aberto em uma placa de Petri individual e o conteúdo analisado em solução salina a 0,65% (Amato et al. 1991). Os digenéticos encontrados foram fixados com ou sem compressão em A.F.A. (95 partes de etanol 70º GL, 3 partes de formalina comercial (37-40%) e 2 partes de ácido acético glacial), com o tempo de compressão variando de 30 minutos a 8 horas (Eiras et al. 2006). Depois de terminada a fixação os digenéticos foram retirados com auxílio de finos pincéis e conservados em A.F.A. (Thatcher, 1993). Para os estudos morfológicos os digenéticos foram desidratados pela série alcoólica, corados com carmim alcoólico clorídrico de Langeron, diafanizados em fenol e creosoto de faia ou eugenol e montados entre lâmina e lamínula em bálsamo do Canadá (Amato et al. 1991; Eiras et al. 2006). A identificação das espécies de Digenea foi baseada nas características morfológicas principalmente: número, forma, tamanho e posição das ventosas, características e posição da faringe e dos órgãos internos (ovário, útero, testículo, vitelária e bolsa de cirro) (Travassos e

Kohn, 1966; Travassos et al. 1969; Thatcher 1993; 2006; Eiras et al. 2006). Nematoda: para a coleta dos espécimes foram examinadas as cavidades do corpo: órbita ocular a procura de nematóides adultos; musculatura; mesentério e intestino, investigando a presença ou ausência de larvas e adultos de nematóides. Os órgãos foram colocados separadamente em placas de Petri contendo solução salina a 0,65% (Moravec, 1998). Os exemplares de Nematoda encontrados foram transferidos para outra placa de Petri com solução salina a 0,65%, para efetuar a limpeza dos indivíduos com auxílio de pincel e estiletes. Uma vez limpos, os nematóides foram fixados em álcool aquecido a aproximadamente 60-65ºC, para morrerem estendidos. Os exemplares foram transferidos para frascos contendo etanol 70° GL com glicerina a 5%, onde foram conservados (Amato et al. 1991). Lâminas temporárias foram feitas diafanizando os nematóides em ácido fênico a 50%, 60% e 70%, e em ácido lático com glicerina entre lâmina e lamínula (Moravec, 1998). Para preservação dos espécimes em montagens temporárias, câmaras úmidas foram feitas em placa de Petri para cada exemplar estudado. A identificação das espécies de Nematoda foi baseada nas características morfológicas principalmente: forma do corpo, ornamentação da cutícula, forma da boca e lábios, forma e tamanho da cápsula bucal, espículos e esôfago, forma da cauda, posição da vulva e poro excretor e número de papilas caudais nos machos (Moravec, 1998; Vicente e Pinto, 1999; Santos e Gibson, 2015). Copepoda: para a coleta dos espécimes as brânquias foram retiradas colocadas em placas de Petri e cada filamento examinado sob microscópio estereoscópio. Os copépodes das fossas nasais foram retirados e fixados conforme Varella (1992). Para o estudo morfológico, lâminas permanentes foram preparadas a partir da montagem total dos parasitos segundo Amato et al. (1991) e Malta e Varella (1995). A identificação das espécies de Copepoda foi baseada nas características morfológicas principalmente: forma e proporções do corpo; número e forma dos somitos torácicos; medidas do corpo, dos somitos, dos apêndices e dos segmentos; número de segmentos das antenas; número de setas em cada segmento dos exopoditos, endopoditos e urópodo; número, posição e tamanho de espinhos nos apêndices (Malta 1993a; 1994a; 1994b; Malta e Varella 1996; Amado e Rocha, 1996; Thatcher, 2006). Branchiura: para a coleta dos espécimes a superfície externa do corpo, nadadeiras,

cavidade bucal e branquial, parede interna do opérculo e aberturas no abdômen foram examinadas. Os branquiúros encontrados foram coletados com pincéis finos, estiletes, pinças, fixados e conservados em etanol 70° GL glicerinado a 10% (Amato et al. 1991). Para o estudo morfológico foram preparadas lâminas permanentes pelo método de Eosina – Orange G e provisórias com ácido lático, ou glicerina e álcool 70%, ou glicerina pura (Malta e Varella, 2000; Thatcher, 2006). A identificação das espécies de Branchiura foi baseada nas características morfológicas: tamanho, forma, cores e proporções do corpo; número de apêndices cobertos pela carapaça; forma das maxilas; forma e número dos dentes maxilares, dos somitos torácicos e das áreas respiratórias; medidas e relações do corpo, dos somitos, dos apêndices e dos segmentos; número e ornamentações dos segmentos das antenas; número e formato de cada segmento dos exopoditos, endopoditos e urópodo; número, posição e tamanho de espinhos, setas nos apêndices e nos somitos; formato, posição e ornamentações das primeiras e segundas maxilas (Bouvier, 1897; 1899; Stekhoven, 1937; Ringuelet, 1948, Malta, 1981; 1982; Malta e Varella, 2000). Pentastomida: os cistos de pentastomídeos encontrados no mesentério e nas paredes intestinais e do estômago foram retirados, rompidos, fixados e conservados em etanol 70° GL e montados posteriormente em lâminas permanentes em meio de Hoyer. A identificação das espécies de Pentastomida foi realizada com base nas dimensões dos seus ganchos, número de segmentos do corpo e porção oral (Almeida e Christoffersen, 1999).

3.4 Imagens, desenhos e medidas taxonômicas Os desenhos foram feitos a partir de montagens totais de exemplares em lâminas permanentes e provisórias em câmara clara acoplada a microscópio de luz com contraste de fase Olympus BH-2 e Zeiss Axioscope 2 plus e digitalizados por meio de uma mesa digitalizadora Kanvus Life 127 - TB-LIFE 127. As fotomicrografias dos parasitos menores foram feitas em um microscópio óptico Zeiss e, para os parasitos maiores, foi utilizado estereomicrosópio Zeiss com câmera digital acoplada. Todas as pranchas apresentadas são originais, exceto os desenhos dos exemplares inteiros de Monogenoidea e do Copepoda Therodamas elogantus Thatcher, 1986, cuja autoria é indicada na legenda da figura. Todas as medidas foram feitas com o auxílio de uma ocular micrométrica, apresentadas em micrômetros (μm) ou milímetros (mm). A escala foi feita com

o auxílio do programa “Imagem J”. Para órgãos de contorno fechado (esférico, sub-esférico, elíptico, oval), o comprimento e largura são separados com “x”. Quando isso não ocorreu foi indicada a unidade correspondente.

3.5 Analise de dados Para a análise de dados foram utilizados os seguintes índices ecológicos e estatísticos: Prevalência, abundância média e intensidade média de parasitismo, segundo Bush et al. (1997) e Serra-Freire (2002). a) Prevalência (P) é o número de hospedeiros infectados por um ou mais indivíduos de uma espécie particular de parasito (ou grupo taxonômico) dividido pelo número de hospedeiros (peixes) examinados com relação a essa espécie parasita. É expressa em porcentagem (%). P = Nº de hospedeiros infectados pelo menos um indivíduo de uma espécie de parasito X 100 Nº de hospedeiros examinados b) Abundância (A) é o número de indivíduos de uma espécie particular de parasito em relação ao número de hospedeiros infectados ou não. Abundância média dos parasitos (AM) é o número total de indivíduos de uma dada espécie de parasito dividido pelo número total de hospedeiros examinados (infectados e os não infectados). AM = Nº total de indivíduos de uma espécie de parasito Nº total de hospedeiros examinados (infectados ou não) c) Intensidade (I) é o número de indivíduos de uma espécie particular de parasito num único hospedeiro infectado. Intensidade média (IM) é o número total de parasitos de uma espécie particular encontrada numa amostra dividido pelo número de hospedeiros infectados por essa espécie parasita. IM = Nº total de parasitos de uma espécie particular Nº de hospedeiros infectados por essa espécie parasito

Os componentes das infracomunidades de parasitos foram classificados em: espécies centrais (espécie presente em mais de 66,6% do total de peixes examinados), espécies secundárias (espécies presentes entre 33,3% e 66,6% de peixes examinados) e espécies

satélites (inferior a 33,3% de peixes examinados) (Bush e Holmes, 1986). Foi calculado índice qualitativo de similaridade de Sorensen, para avaliar o grau de semelhança entre as comunidades de parasitos das duas espécies de hospedeiros. Para expressar a importância proporcional da espécie mais abundante, a dominância foi calculada segundo Serra-Freire (2002). Para a determinação da diversidade de parasitos foi calculado o índice de diversidade de Shannon-Weaver (Magurram, 1988). A diversidade com base na dominância de uma ou mais espécies de parasitos foi realizada através do índice de Berger-Parker que expressa à importância proporcional da espécie mais abundante (Berger- Parker, 1970).

Para estimar a riqueza de parasitos em A. ocellatus e A. crassipinnis foi utilizado o índice de diversidade de Margalef que analisa a relação entre o número total de espécies e o número total de indivíduos observados (Ludwig e Reynolds, 1988). A equitatividade de Pielou (J) foi calculada, e equivale à diversidade observada e a máxima diversidade baseada no índice de Shannon-Wiener (Magurran, 2004). O coeficiente de correlação linear de Pearson (r) foi calculado para determinar a correlação entre a classe de comprimento padrão do hospedeiro e a intensidade parasitária. Para determinar a correlação entre o comprimento padrão do hospedeiro e a abundância média, foi utilizada a correlação de Spearman (Ayres et al. 2000). Os testes foram considerados significativos quando p ≤ 0,05 e foram aplicados somente para aquelas espécies de parasitos com prevalência maior que 10% (Bush et al. 1990). Todos os índices foram calculados utilizando os softweres BioEstat 5.0 (Ayres et al. 2007) e Palaeontological Statistics / PAST (Hammer et al. 2001).

4 RESULTADOS Foram capturados e examinados 49 peixes, 25 exemplares foram de A. ocellatus que mediam 18,2cm de comprimento total médio e 234,4g de peso médio, e 24 foram de A. crassipinnis que mediam 16,6cm de comprimento médio e 182,7g de peso médio (Tabelas 1 e 2). Todos os peixes estavam parasitados por pelo menos uma espécie de parasito. Os Astronotus ocellatus estavam parasitados por 3.082 parasitos: 1.098 espécimes de Monogenoidea; 145 de Digenea; 1.800 de Nematoda; 20 de Copepoda; 7 de Branchiura e 12 de Pentastomida. Os Astronotus crassipinnis estavam parasitados por 2.539 parasitos: 1.318 de Monogenoidea; 107 de Digenea; 1090 de Nematoda; 9 de Copepoda; 11 de Branchiura e 4 de Pentastomida. No total de 5.621 indivíduos foi encontrado parasitando A. ocellatus e A.

crassipinnis.

Tabela 1. Astronotus ocellatus capturados em seis lagos de várzea nos meses de março (enchente), junho (cheia), setembro (vazante) e dezembro (seca) de 2012. CP (Min - PM (Min - Total de Meses CP ± DP PM ± DP Máx) Máx) indivíduos Março 17,82 ± 2,51 14,3 - 21,0 280,33 ± 107,58 150 – 455 6 Junho 17,27 ± 2,01 13,1 - 20,6 190,60 ± 71,73 79 – 334 10 Setembro 19,4 ± 0,55 19,0 - 20,0 285,00 ± 69,23 187 – 361 5 Dezembro 19,75 ± 1,66 17,5 - 21,0 211,00 ± 37,66 166 – 257 4 CP = comprimento padrão; DP = desvio padrão; CP = comprimento padrão; Min = mínimo; e Max = máximo; PM = peso médio.

Tabela 2. Astronautas crassipinnis capturados em seis lagos de várzea nos meses de março (enchente), junho (cheia), setembro (vazante) e dezembro (seca) de 2012. CP (Min - PM (Min - Total de Meses CP ± DP PM ± DP Máx) Máx) indivíduos Março 16,36 ± 4,18 10,2 - 25,7 213,63 ± 90,89 70 – 360 11 Junho 15,71 ± 2,98 10,0 - 20,1 146,37 ± 57,76 65 – 220 8 Setembro 19,75 ± 1,77 18,5 - 21,0 162,50 ± 53,03 125 – 200 2 Dezembro 18,00 ± 3,60 15,0 - 22,0 179,33 ± 123,71 64 – 310 3 CP = comprimento padrão; DP = desvio padrão; CP = comprimento padrão; Min = mínimo; e Max = máximo; PM = peso médio.

4.1 Monogenoidea Foram encontradas sete espécies da classe Monogenoidea incluídas em quatro gêneros: três espécies de Gussevia Kohn & Paperna, 1964; duas de Urocleidoides Mizelle & Price, 1964; uma de Tereancistrum Kritsky, Thatcher & Boeger, 1980; e uma de Sciedicleitrum Kritsky, Thatcher & Boeger, 1989. Todas as medidas dos espécimes estão em micrômetros (µm).

Taxonomia Filo Platyhelminthes Gegenbaur, 1859 Classe Cercomeridea Brooks, O’Grady e Glen, 1985 Infraclasse Trematoda Rudolphi, 1808 Subclasse Monogenoidea Bychowsky, 1937 Ordem Dactylogyrinea Bychowsky, 1937 Subordem Dactylogyridea Bychowsky, 1937

Família Dactylogyridae Bychowsky, 1933 Gênero Gussevia Kohn & Paperna, 1964 Três espécies do gênero Gussevia ocorreram parasitando A. ocellatus e A. crassipinnis: Gussevia asota Kritsky, Thatcher & Boeger, 1989; G. astronoti Kritsky, Thatcher & Boeger, 1989 e G. rogersi Kritsky, Thatcher & Boeger, 1989. Para A. ocellatus foram coletados 336 G. asota; 370 G. astronoti e 357 G. rogersi. Das brânquias de A. crassipinnis 434 G. asota; 464 G. astronoti e 420 G. rogersi. Gussevia asota Diagnose baseada em 10 indivíduos: corpo fusiforme 288 (206 – 411) de comprimento, maior largura do corpo 77 (66 – 99), com quatro olhos equidistantes, lobos cefálicos pouco desenvolvidos. Boca ventral, faringe oval e esôfago longo. Haptor com 51 (34 – 57) de comprimento, 54 (47 – 63) de largura, com lobos pouco desenvolvidos. Âncora ventral com 36 (29 – 42) de comprimento. Âncora dorsal com 29 (25 – 35) de comprimento. Barra ventral com 31 (20 – 40) de comprimento. Pares de ganchos 1, 2, 3, 4, 6 e 7 com 11 (10 – 12) de comprimento. Par de ganchos 5 com 14 (13 – 15) de comprimento. Complexo copulatório com 50 (40 – 55) de comprimento. Vagina distal com uma parte externa esclerotizada. Abertura vaginal anterior à metade do corpo (Figura 4). A

B C

F G

H I

Figura 4. Gussevia asota A- vista ventral; B- vagina; C- complexo copulatório; D- barra ventral; E- barra dorsal; F- par gancho (1, 2, 3, 4, 6 e 7); G- par de ganchos (5); H- âncora ventral; I- âncora dorsal. (Desenho original de Kritsky, Thatcher e Boeger, 1989).

Gussevia astronoti Descrição baseada em 10 indivíduos: além de todas as características do gênero, os espécimes possuem corpo foliforme, grande com 316 (282 – 395) de comprimento, 129 (101 – 167) na maior largura. Quatro lobos na região cefálica, dois terminais e dois bilaterais. Quatro olhos equidistantes. Boca ventral a faringe, faringe com 28x29 de diâmetro, subesférica e esôfago curto. Haptor com 51 (34 – 57) de comprimento e 54 (47 – 63) na maior largura do corpo. Ancora ventral com 41 (37 – 47) de comprimento, com filamentos bem desenvolvidos. Ancora dorsal com 36 (32 – 39) de comprimento, com raízes bem desenvolvidas. Barra ventral com 37 (29 – 46) de comprimento, em forma de “U” ou “V”. Pares de ganchos 1, 2, 3, 4, 6 e 7 com 13 (12 – 15) de comprimento. Par de ganchos (5) com 16 (15 – 17) de comprimento, filamentosos. Complexo copulatório com 73 (69 – 77) de comprimento. Peça acessória articulada com a base do cirro. Vagina distal levemente esclerotizada (Figura 5).

A B

C D

Figura 5. Gussevia astronoti. A- Vista ventral; B- complexo copulatório; C- par de ganchos (1, 2, 3, 4, 6, e 7); D- par de ganchos (5); E- barra ventral; F- barra dorsal; G- âncora ventral; H- âncora dorsal. (Desenho original de Kritsky, Thatcher e Boeger, 1989). Gussevia rogersi Com características gerais do gênero, os indivíduos dessa espécie possuem corpo filiforme, com 211 (161 – 264) de comprimento, com 78 (66 – 98) na maior largura do corpo. Lóbos cefálicos pouco desenvolvidos, com dois bilaterais e dois terminais. Faringe esférica com diâmetro de 15X16. Haptor com 44 (30 – 54) de comprimento e 56 (51 – 66) de largura, com lobos bem desenvolvidos. Âncora ventral com 36 (31 – 39). Âncora dorsal com 25 (22 –

26) de comprimento, com raízes bem desenvolvidas. Barra ventral com 31 (27 – 33) de comprimento, filamentosa. Barra dorsal com 25 (23 – 26) em forma de “V”. Pares de ganchos 1, 2, 3, 4, 6 e 7 com 11 (10 – 12) de comprimento. Par de ganchos (5) com 13 (12 – 14) de comprimento, delicado. Complexo copulatório com 57 (56 – 58) de comprimento. Vagina distal, simples, esclerotizada, com abertura próxima a metade do corpo (Figura 6).

A B

E F

G H

Figura 6. Gussevia rogersi. A- Vista ventral; B- complexo copulatório; C- barra ventral; D- barra dorsal; E- par de ganchos (1, 2, 3, 4, 6 e 7); F- par de ganchos (5); G- âncora ventral; H- âncora dorsal. (Desenho original de Kritsky, Thatcher e Boeger, 1989).

Comentário: As diferenças entre espécies do gênero Gussevia são baseadas na morfologia do haptor, complexo copulatório, âncoras, ganchos e barras, além das dimensões do corpo. Gussevia asota se diferencia das outras espécies do gênero principalmente pela morfologia do complexo copulatório e haptor. Dentre as características que distinguem G. asota de G. astronoti e G. rogersi, inclui-se o corpo menos robusto, a vagina externa esclerotizada e um anel distinto na porção terminal da peça acessória. Gussevia astronoti tem corpo semelhante a G. rogersi, porém difere por ser visivelmente maior nas dimensões do corpo amplo, robusto e foliforme, haptor com lóbulo ventro-posterior e complexo copulatório, além da barra dorsal em forma de U ou V, com estreitamento subterminal em cada extremidade. Gussevia rogersi se assemelha a G. astronoti. As características distintivas que diferenciam essas duas espécies incluem o menor tamanho do corpo, a porção basal relativamente curta da âncora ventral, o lóbulo haptoral de G. rogersi bem desenvolvido, a barra ventral filamentosa e alongada e a presença de um delicado tubo vaginal. 17

Gênero Sciadicleithrum Kritsky, Thatcher & Boeger, 1989 Dois espécimes do gênero Sciadicleithrum ocorreram parasitando as brânquias de A. ocellatus. Porém não foi possível a identificação destes no nível de espécie, devido às condições dos exemplares na lâmina, o que impossibilitou a visualização de algumas características que determinam a espécie. A presença de uma dupla membrana umbiliforme na margem superior da barra ventral é um dos caracteres principais do gênero. Esse é o primeiro relato do gênero parasitando brânquias de A. ocellatus. Sciadicleithrum sp. Diagnose baseada em dois indivíduos: corpo curto, robusto medindo 382 (205 – 560) de comprimento e 167 (97 – 238) de largura. Tegumento liso. Dois olhos. Faringe de bolbo. Órgão copulador composto de órgão copulador masculino (OCM) e peça acessória. OCM enrolado. Uma peça acessória, não articulada. Vagina dextro-marginal esclerotizada. Ganchos Dactylogyridae, haste simples com distribuição Ancyrocephalinae (4 dorsais, 10 ventrais). Âncora ventral com 41 (37 – 45) de comprimento, ponto, eixo e raízes bem definidas. Âncora dorsal medindo 32 (27 – 37) de comprimento, com eixo, ponto, base composta de duas raízes. Barra ventral ligeiramente em forma de “V” medindo 32 (31 – 34), com membrana umbeliforme dupla na margem anterior. Barra dorsal em forma de bastonete medindo 25 (24 – 27) (Figura 7).

Figura 7. Fotomicrografia em microscópio de luz de Sciadicleithrum sp. (vista ventral) coletado das brânquias de A. ocellatus (Barra= 100µm).

Gênero Tereancistrium Kritsky, Thatcher & Kayton, 1980 Sete espécimes do gênero Tereancistrium ocorreram parasitando A. ocellatus. Um caráter importante para a identificação é a esclérita acessória associada à base da âncora ventral. Essa é a primeira ocorrência de uma espécie do gênero Tereancistrium parasitando as

brânquias de A. ocellatus. Tereancistrium sp. Diagnose baseada em sete indivíduos: corpo fusiforme com 346 (311 – 388) de comprimento e 97 (70 – 127) na maior largura do corpo, tegumento liso. Quatro olhos presentes. Faringe de bolbo. Ceco confluente. Órgão copulador composta de OCM e peça acessória. OCM enrolado. Uma peça acessória, não articulada. Vagina sinistro-marginal, esclerotizada. Ganchos Dactylogyridae, haste simples com distribuição Ancyrocephaline (4 dorsais, 10 ventrais). Âncora ventral medindo 68 (60 – 74) de comprimento com o ponto, eixo, raízes bem definidas, acessório esclerotizado com 42 (36 – 47) de comprimento, associada a presente base. Âncoras dorsais medindo 33 (29 – 38) com eixo, ponto, base composta de duas raízes. Barra ventral com 50 (43 – 58) de comprimento em forma de bastonete, margem anterior lisa. Barra dorsal ligeiramente em forma de “V” medindo 34 (33 – 36) de comprimento. Haptor medindo 74 (72 – 80) de comprimento e 70 (60 – 78) de largura (Figura 8).

Figura 8. Fotomicrografia em microscópio de luz de Tereancistrum sp. (vista ventral). Pa - Peça

acessória. (Barra= 100µm).

Gênero Urocleidoides Mizelle & Prince, 1964 Ocorreram duas espécies de Urocleidoides parasitando A. ocellatus: U. paradoxus Kritsky, Thatcher & Boeger, 1986; U. eremitus Kritsky, Thatcher & Boeger, 1986. Foram coletados 22 espécimes de U. paradoxus e quatro espécimes de U. eremitus. Neste trabalho é registrada a primeira ocorrência de espécies de Urocleidoides parasitando A. ocellatus.

Urocleidoides paradoxos Diagnose baseada em quatro indivíduos: corpo robusto, medindo 324 (300 – 338) de comprimento e 82 (69 – 94) na maior largura do corpo. Olhos ausentes. Faringe esférica e esôfago curto. Haptor hexagonal com 49 (40 – 59) de comprimento e 56 (51 – 63) de largura. Barra ventral em forma de “V”, com 39 (37 – 42) de comprimento e barra dorsal em forma de “U”, medindo 36 (32 – 38) de comprimento. Âncora ventral medindo 40 (36 – 46) de comprimento. Âncora dorsal medindo 39 (36 – 42) de comprimento. Vagina distal com tubo esclerotizado. Complexo copulatório medindo 56 (53 – 60) de comprimento (Figura 9). A C B

D E

H I

Figura 9. Urocleidoides paradoxos. A- Vista ventral; B- vagina esclerotizada; C- complexo copulatório; D- pares de ganchos (2, 3, 4, 6, 7); E- pares de ganchos (1, 5); F- barra ventral; G- barra dorsal; H- âncora ventral; I- âncora dorsal. Barra 100 e 30 µm (Desenho original de Kritsky, Thatcher e Boeger, 1986).

Urocleidoides eremitus Diagnose baseada em 10 indivíduos: corpo fusiforme, medindo 586 (560 – 619) de comprimento e 105 (82 – 133) na maior largura do corpo. Presença de quatro olhos pouco desenvolvidos, subequatoriais. Faringe oval, esôfago longo. Haptor hexagonal medindo 54 (49 – 58) de comprimento e 56 (53 – 66) de largura. Âncora ventral com ponto, eixos e raízes bem desenvolvidas, medindo 39 (32 – 47) de comprimento. Âncora dorsal com duas raízes, medindo 33 (26 – 43) de comprimento. Barra ventral com terminações em forma de bulbo, com 35 (31 – 36) de comprimento. Barra dorsal em forma de “U” medindo 33 (32 – 37) de comprimento. Vagina sinistral esclerotizada. Complexo copulatório medindo 58 (54 – 59) de comprimento. Uma peça acessória não articulada, OCM enrolado em forma de espiral com

duas voltas no sentido anti-horário (Figura 10). A C B

D E F

H I

Figura 10. Urocleidoides eremitus. A- Vista ventral; B- vagina esclerotizada; C- complexo copulatório; D- pares de ganchos (1, 5); E- pares de ganchos (2, 3, 4, 6, 7); F- barra ventral; G- barra dorsal; H- âncora ventral; I- âncora dorsal. Barra 100 e 30µm (Desenho original de Kritsky, Thatcher e Boeger, 1986).

As medidas das espécies de Monogenoidea encontradas neste trabalho estão de acordo com as encontradas por Kritsky et al. (1980, 1986, 1989), principalmente as dimensões do corpo e estruturas esclerotizadas.

4.2 Digenea Foram encontradas espécies de Digenea na fase larval (metacercária) e uma espécie adulta parasitando A. ocellatus e A. crassipinnis. Algumas metacercárias encistadas no intestino apresentavam vários estágios de desenvolvimento, dificultando a identificação até gênero. As medidas dos espécimes estão apresentadas em milímetros (mm).

Taxonomia Filo Platyhelminthes Gegenbaur, 1859 Classe Cercomeridea Brooks, O’Grady & Glen, 1985 Infraclasse Trematoda Rudolphi, 1808 Subclasse Digenea Carus, 1863 Ordem Strigeiformes Travassos, Freitas & Kohn, 1969 Superfamília Strigeioidea Railliet, 1919 Família Diplostomidae Poirier, 1886

Diplostomídeos são parasitos de intestino de peixes, aves piscívoras, répteis e mamíferos. O corpo é geralmente divido em dois segmentos, a parte anterior em forma de espátula ou foliar e a parte posterior cilíndrica.

Metacercária Diplostomidae Um total de 107 e 69 espécimes de metacercárias Diplostomidae foi encontrado parasitando A. ocellatus e A. crassipinnis. Dez metacercárias de Diplostomidae foram medidas em milímetros (mm): comprimento do corpo 1,431 (1,090 – 2,360); largura do corpo 0,980 (0,560 – 1,800); acetábulo 0,098 (0,051 – 0,166) de diâmetro; ventosa oral com 0,049 (0,038 – 0,080) de diâmetro; distancia acetábulo-ventosa oral 0,309 (0,200 – 0,520); distância acetábulo-poro excretor 0,635 (0,540 – 0,750). As medidas não puderam ser comparadas com as informações já existentes na literatura, devido aos diversos estágios de desenvolvimento das larvas e como todas apresentaram características comuns a Diplostomidae optou-se em agrupá-las nesta família. Comentário: Metacercárias da família Diplostomidae foram encontradas parasitando o intestino de A. ocellatus e A. crassipinnis. Diversos estágios de desenvolvimento larval e condições dos exemplares na lâmina dificultaram a observação de características essenciais para a identificação desses parasitos no nível de gênero ou espécie. Esse é o primeiro registro de metacercárias da família Diplostomidae parasitando intestino de A. crassipinnis (Figura 11).

Vo Fa

0,2mm 0,2mm A B Figura 11. Metacercárias Diplostomidae (A), (B), (vista ventral). Vo - Ventosa oral; Fa – Faringe; Ac – Acetábulo. Coletadas do intestino de Astronotus ocellatus e Astronotus crassipinnis.

Posthodiplostomum sp. Foram coletadas 23 metacercárias de Posthodiplostomum sp. em A. ocellatus e 27

metacercárias deste gênero em A. crassipinnis. Todas foram coletadas nas brânquias. Oito metacercárias foram medidas em mm: comprimento, 1,995 (1,800 – 2,110); segmento anterior do corpo de forma elíptico, maior mais que a metade do comprimento total, 1,176 (1,000 – 1,470) de comprimento e 0,980 (0,800 – 1,050) de largura; segmento posterior com 0,806 (0,560 – 0,870) de comprimento e 0,769 (0,540 – 0,850) de largura; Acetábulo com 0,053 (0,038 – 0,080) de diâmetro; Ventosa oral, 0,037 (0,035 – 0,041) de diâmetro. Comentário: Dos 25 A. ocellatus analisados, oito estavam parasitados por metacercárias de Posthodiplostomum sp., e dos 24 A. crassipinnis, nove estavam parasitados. Todas as metacercárias encontradas estavam encistadas nas brânquias. Posthodiplostomum sp. foi encontrado parasitando brânquias de A. ocellatus no lago Pracuúba, no Estado do Amapá (Tavares-Dias, 2011). Este é o primeiro registro de ocorrência de metacercária de Posthodiplostomum sp. parasitando A. crassipinnis (Figura 12).

Vt Ac

Bc 0,2mm

Figura 12. Metacercária de Posthodiplostomum sp. (vista ventral). Vo – Ventosa oral; Ci – ceco intestinal; Vt – vitelária; Ac – acetábulo; Bc – burça copulatória. Coletada das brânquias de Astronotus ocellatus e Astronotus crassipinnis.

Família Proterodiplostomidae Dubois, 1936 Subfamília Proterodiplostominae Dubois, 1936 Gênero Herpetodiplostomum Dubois, 1936 Foram coletadas das brânquias de A. ocellatus cinco metacercárias de Herpetodiplostomum sp. e oito de A. crassipinnis.

Herpetodiplostomum sp. Cinco espécimes de Herpetodiplostomum sp. foram medidos (mm): comprimento do corpo, 1,444 (1,080 – 1,820); largura do corpo, 0,766 (0,70 – 0,82); Corpo morfologicamente em forma de língua; ventosa oral pequena. Não foi possível fazer outras medidas. Comentário: Um espécime de A. ocellatus (4%) e quatro de A. crassipinnis (12,5%) estavam parasitados com metacercárias de Herpetodiplostomum sp. encistadas nas brânquias. Metacercária de Herpetodiplostomum sp. foi relatada parasitando A. ocellatus no estado do Amapá (Tavares-Dias, 2011). Esse é o primeiro registro de ocorrência de metacercárias de Herpetodiplostomum parasitando A. crassipinnis na Amazônia Central (Figura 13).

T Ov

T 0,2mm 0,2mm 0,2mm A B Figura 13. Metacercária de Herpetodiplostomum sp.. Fotomicrografia tirada em microscópio de luz (A) (Vista ventral). Morfologia (B). Vo – ventosa oral; Ac – acetábulo; T – testículo; Ov – ovário. Coletada das brânquias de A. ocellatus e A. crassipinnis.

Ordem Brachylaemiformes Travassos, Freitas & Kohn, 1969 Superfamília Brachylaemoidea Allison, 1943 Família Brachylaemidae Joyeux & Foley, 1930 Subfamília Brachylaeminae Joyeux & Foley, 1930 Gênero Glaphirostomum Braun, 1901 Glaphirostomum sp. Um espécime foi coletado e medido (mm): corpo com 1,980 de comprimento por 0,490 de largura; ventosa oral bem desenvolvida, 0,041 de diâmetro; acetábulo mediano a parte anterior do corpo com 0,089 de diâmetro; cecos pouco sinuosos medindo 1,090 de

comprimento; acetábulo e poro excretor ficam 1,210 equidistantes. Neste trabalho é registrada pela primeira vez a ocorrência de metacercária de Glaphirostomum sp. parasitando intestino de A. ocellatus (Figura 14).

Pt; Po 0,2mm Figura 14. Metacercária do gênero Glaphirostomum (vista ventral). Vo – ventosa oral; Ac – acetábulo; Ci – ceco intestinal pouco sinuoso; Pt, Po – primórdios de testículos e ovário. Coletada do intestino de Astronotus ocellatus.

Ordem Fasciliformes Skrjabin & Schulz, 1937 Superfamília Opisthorchioidea Faust, 1929 Família Acanthostomidae Poche, 1926 As espécies de metarcercárias de Acanthostomidae possuem corpo de tamanho médio ou alongado. Extremidade anterior simples. Ventosa oral terminal, pequena com uma coroa de espinhos. Faringe presente. Esôfago curto. Cecos intestinais simples. Órgão copulador ausente. Acetábulo pequeno. Testículos no mesmo campo ou oblíquos entre si, localizados na extremidade posterior do corpo. Útero com um ramo ascendente. Vesícula excretora em forma de Y. Parasitas de répteis e peixes. Três exemplares de metacercárias de Acanthostomidae foram coletados e um exemplar foi medido (mm): corpo medindo, 2,07 de comprimento e 1,50 de largura na região mediana do corpo; ventosa oral com 0,089 de diâmetro, presença de uma coroa de espinhos (21) circundando a ventosa oral. Não foi possível identificar as metacercárias em nível de gênero, devido ao desenvolvimento larval em que estas se encontravam, dificultando a visualização de outras estruturas corporais essenciais para a identificação genérica. Comentários: Metacercárias dessa família foram coletadas das brânquias de A. 25

crassipinnis. Neste trabalho é feito o primeiro registro de ocorrência de metacercária de Acanthostomidae parasitando as brânquias de A. crassipinnis na Amazônia Central (Figura 15).

Vo Ce

0,2mm 0,2mm

Figura 15. Metacercária da família Acanthostomidae (vista ventral). Vo – ventosa oral; Ce – coroa de espinhos; Ac – acetábulo. Coletada das brânquias de Astronotus crassipinnis.

Família Apocreadiidae Skrjabin, 1942 Subfamília Apocreadiinae Skrjabin, 1942 Gênero Crassicutis Manter, 1936 Crassicutis cichlasomae Nove espécimes de Crassicutis cichlasomae foram coletados e medidos (mm): comprimento do corpo, 3,31 (2,84 – 3,70); largura do corpo, 1,68 (1,05 – 2,03). Ventosa oral com 0,15 (0,10 – 0,18) de diâmetro. Acetábulo situado na parte pré-mediana do corpo com 0,17 (0,13 – 0,20) de diâmetro. Faringe com 0,09 (0,07 – 0,11) de diâmetro. Ovários pré- testiculares situado à linha mediana com 0,26 (0,21 – 0,30) de comprimento, por 0,23 (0,15 – 0,32) de largura. Testículo anterior com 0,31 (0,27 – 0,44) de comprimento e 0,40 (0,33 – 0,55) de largura; testículo posterior maior que o anterior, 0,34 (0,28 – 0,49) de comprimento e com 0,41 (0,27 – 0,59) de largura. Ovos com 0,25 (0,21 – 0,27) de comprimento e 0,16 (0,14 – 0,20) de largura. O acetábulo fica 0,54 (0,41 – 0,76) equidistante da ventosa oral e 1,71 (1,31 – 1,92) do poro excretor. Comentários: Crassicutis cichlasomae foi registrada parasitando peixes da família Cichlidae. Neste trabalho é feita a primeira ocorrência de Crassicutis cichlasomae parasitando

A. ocellatus (Figura 16).

B Vo F

Ac Vs Ov Ov U

Ci Ta

0,2mm A 0,2mm B

Figura 16. Crassicutis cichlasomae. Fotomicrografia em microscópio de luz (A), morfologia (B) (vista ventral). B – Boca; Vo – ventosa oral; F- faringe; Ac – Acetábulo; Ov – ovo; U – útero glandular; Ta – testículo anterior; Tp – testículo posterior; Ci – ceco intestinal; Ov – ovário; Vs – vesícula seminal. Coletado do intestino de Astronotus ocellatus.

4.3 Nematoda Foram encontradas seis espécies de Nematoda parasitando A. ocellatus e A. crassipinnis: Pseudocapillaria sp.; Brevimulticaecum sp.; Contracaecum sp.; Procamallanus (S.) inopinatus Pereira, 1958; Pseudoproleptus sp. e Spiroxys sp. As medidas foram apresentadas em milímetros (mm) e os valores: média (mínimo e máximo).

Taxonomia Filo Nematoda Rudolph, 1808 Classe Adenophorea Linstow, 1905 Ordem Enoplida Filipjev, 1929 Superfamília Trichuroidea Railliet, 1916 Família Capillariidae Railliet, 1915 Gênero Pseudocapillaria Freitas, 1959 Um total de 49 Pseudocapillaria sp. foi coletado em 35 espécimes de A. ocellatus e 14 espécimes de A. crassipinnis. 27

Pseudocapillaria sp. Dez fêmeas foram medidas: comprimento do corpo 9,593 (8,640 – 10,280), largura máxima 0,076 (0,060 – 0,090). Esôfago muscular com 0,213 (0,188 – 0,233) de comprimento, esôfago granular com 2,953 (3,080 – 3,440), compreendendo cerca de 30 a 40% do comprimento total do corpo. Distância do anel nervoso para a extremidade anterior 0,194 (0,096 – 0,120). Vagina situada na metade do corpo entra o esôfago muscular e esôfago granular. Cauda cônica, ânus subterminal (Figura 17). Comentário: Pseudocapillaria sp. parasitavam as narinas de A. ocellatus e A. crassipinnis. Neste trabalho é feito o primeiro registro de ocorrência de Pseudocapillaria sp. parasitando A. ocellatus e A. crassipinnis e o primeiro registro de narinas como local de infestação. Cb A B C

An Es

Ces

mm mm mm L 1 1 1 0, 0, 0, Figura 17. Larva de Pseudocapillaria sp. (A) - Região anterior. Cb- cápsula bucal; Na- anel nervoso; Em- esôfago muscular; (B) – Região medial. Eg- esôfago glandular; Es- esticossoma; Ces- fileira de células esticociste; V- vagina. (C) – Região caudal arredondada. Le- lóbulos esféricos.

Classe Secernentea Linstow, 1905 Ordem Ascaridida Skrjabin & Schultz, 1940 Superfamília Ascaridoidea Railliet & Henry, 1915 Família Acanthocheilidae Wiilker, 1929 Gênero Brevimulticaecum Mozgovoy in Skryabin, Shikhobalova, & Mozgovoy 1951 Foram coletadas 2153 larvas de Brevimulticaecum sp.: 1179 em A. ocellatus e 974 em A. crassipinnis. 28

Brevimulticaecum sp. Dez larvas de 3º estágio foram medidas: comprimento 2,120 (1,870 – 2,880), máxima largura 0,182 (0,070 – 0,305), superfície do corpo estriada mais visível no terço mediano de alguns exemplares. Dois dentes larvais proeminentes, um ventral e um dorsal. Esôfago com 0,220 (0,158 – 0,360) de comprimento. Ventrículo característico do gênero de cor marrom e forma de “asas de borboleta” com 4 ou 5 lóbulos com 0,031 (0,023 – 0,043) de comprimento. Ceco intestinal com 0,130 (0,103 – 0,206). Anel nervoso dista da extremidade anterior 0,137 (0,125 – 0,154). Cauda cônica e afilada. Comentários: As larvas de Brevimulticaecum sp. foram coletados do intestino. As medidas analisadas neste trabalho são menores que as apresentadas por Vicentin (2009) e Morais (2011). Porém morfologicamente conferem com as características do gênero. Neste trabalho é feito o primeiro registro de ocorrência de larvas de Brevimulticaecum parasitando A. ocellatus e A. crassipinnis na Amazônia Central (Figura 18).

A B Dl

An C

Ve Ce

mm 1 mm mm 1 0, 1 0, 0,

Figura 18. Larva de 3º estágio de Brevimulticaecum sp. Fotomicrografia (A); Região anterior (B). Dl- dente larval; Na- anel nervoso; Em- esôfago muscular; Ce- ceco intestinal; Ve- ventrículo; Eg- esôfago glandular. Cauda afilada (C). Cl- cloaca; Gr- glândula retal bem desenvolvida. Coletada no intestino de Astronotus ocellatus e Astronotus crassipinnis.

Família Anisakidae Railliet & Henry, 1912 Gênero Contracaecum Railliet & Henry, 1912 - larvas Contracaecum sp. Quinhentas larvas foram coletas e dez foram medidas: corpo com 2,834 (2,160 –

3,710) de comprimento e 0,219 (0,153 – 0,249) de largura máxima. Dente larval pequeno, lábios pouco desenvolvidos. Esôfago medindo 0,617 (0,350 – 0,955) de comprimento estando presente na base um pequeno ventrículo. Ceco intestinal 0,355 (0,130 – 0,455) de comprimento. Anel nervoso dista da extremidade anterior 0,170 (0,106 – 0,210). Cauda cônica 0,096 (0,060 – 0,136) (Figura 19). Comentário: Contracaecum sp. adultos são parasitas do trato digestivo de aves piscívoras e mamíferos marinhos. Estágios larvais desse gênero são encontrados parasitando órgãos internos de peixes que servem como hospedeiros paratênicos ou intermediários. Larvas de Contracaecum sp. foram encontradas parasitando o intestino de A. ocellatus e A. crassipinnis. As medidas dos exemplares coletados são próximas às medidas de Contracaecum tipo 1 descrita por Moravec et al. (1993). Neste trabalho é feito o primeiro registro de ocorrência de larvas de Contracaecum sp. parasitando o intestino de A. crassipinnis (Figura 19).

A B C A

Eg Em

m m 1 1 0, 0, Figura 19. Larva de terceiro estágio de Contracaecum sp. Fotomicrografia (A). Morfologia (B). An- anel nervoso; Em- esôfago muscular; V- ventrículo; Eg- esôfago glandular; Ci- ceco intestinal. Região posterior (C) com cauda cônica afilada.

Ordem Spirurida Chitwood, 1933 Superfamília Camallanoidea Railliet & Henry, 1915 Família Camallanidae Railliet & Henry, 1915 Subfamília Camallaninae Railliet & Henry, 1915 Gênero Procamallanus Baylis, 1923 Procamallanus (Spirocamallanus) inopinatus Travassos, Artigas & Pereira, 1928 Quatro espécimes foram coletados. Diagnose específica baseada em um exemplar: 30

corpo com 3,060 de comprimento e 0,150 de largura máxima; dois dentes medianos um dorsal e um ventral; cápsula bucal com anel basal 0,118 de comprimento por 0,146 de largura máxima; 18 estrias na cápsula bucal; esôfago muscular com 0,073 de comprimento por 0,016 de largura máxima; esôfago glandular com 0,078 de comprimento por 0,020 de largura máxima; anel nervoso e poro excreto distam da extremidade anterior 0,044 e 0,057 respectivamente. Cauda cônica com 0,171 de comprimento (Figura 20). Comentários: quatro espécimes de P. (S.) inopinatus foram coletados no intestino de A. ocellatus, porém alguns foram perdidos durante a confecção das laminas o que impossibilitou fazer as mensurações necessárias. As medidas são similares às apresentadas por Morais (2011), Pinto et al. (1976) e Moravec (1998). B A Cb

Ab C

Em Cl

1 mm 0, 1

0, Eg

Figura 20. Larva adulta de Procamallanus (Spirocamallanus) inopinatus. Fotomicrografia (A). Morfologia (B). Cb- cápsula bucal estriada; Ab- anel basal; Pe- poro excretor; Em- esôfago muscular; Eg- esôfago glandular. Região anterior (C). Ep- espícula; Cl- cloaca.

Superfamília Habronematoidea Chitwood & Weha, 1923 Família Cystidicolidae Skrjabin, 1946 Gênero Pseudoproleptus Khera, 1956 Pseudoproleptus sp. Cento e oitenta e três larvas de Pseudoproleptus sp. foram encontradas encapsuladas no estômago, sendo 81 em A. ocellatus e 102 em A. crassipinnis. Dez larvas de 3º estágio foram medidas (mm). Corpo filiforme de cor amarelada com 15,931 (11,200 – 18,750) de comprimento por 0,096 (0,070 – 0,120) de largura. Cutícula estriada transversal. Estrutura cefálica semelhante a um capacete. Esôfago pouco dividido em região muscular com 0,126 31

(0,100 – 0,157) de comprimento e esôfago glandular com 0,304 (0,220 – 0,325). Anel nervoso dista 0,149 (0,124 – 0,219) da extremidade anterior. Distância do ânus à ponta da cauda 0,121 (0,100 – 0,154). Cauda cônica (Figura 21). Comentário: Neste trabalho é feito o segundo registro de ocorrência de larvas de Pseudoproleptus sp. parasitando A. ocellatus na região amazônica e o primeiro registro de larvas Pseudoproleptus sp. parasitando A. crassipinnis. B A P

P F

Gr Cl Em

Figura 21. Larva de terceiro estágio de Pseudoproleptus sp. Região anterior (A). Pd- pseudolábios; Pl- protrusões laterais do pseudolábio; F- faringe; Em- esôfago muscular; Na- anel nervoso. Região posterior (B). Gr- glândula retal; Cl- cloaca.

Superfamília Gnathostomatoidea Railliet, 1895 Família Gnathostomatidae Railliet, 1895 Gênero Spiroxys Schneider, 1866 Spiroxys spp. ocorrem nas Américas Central e do Norte e sete espécies são conhecidas. Elas parasitam principalmente tartarugas de água doce. Quatro foram citadas para o México: S. contortus (Rudolphi, 1819); S. corti Caballero, 1935; S. susanae Caballero, 1941 e S. triretodens Caballero e Zerecero, 1943. As características específicas são encontradas em adultos, larvas encontradas em hospedeiros paratênicos ou intermediários, não podem ser identificadas. No entanto, a validade de algumas dessas espécies parece ser questionável e é altamente provável que larvas encontradas em peixes, na sua maioria, pertencem a uma espécie comum generalizada, S. contortus (Moravec, 1998). Spiroxys sp. Moravec, Vivas-Rodrigues, Scholz, Vargas-Vasquez, Mendonza-Franco, Gonsalez-Solí, 1995 Descrição: nematóides pequenos com uma cutícula estriada fina transversal. Região cefálica provida de dois grandes pseudolábios. Duas papilas cefálicas e um pequeno anfídio presente 32

em cada lado da base do pseudolábio. Estoma subdesenvolvido, muito curto. Esôfago em região muscular e região glandular. Anel nervoso e poro excretor situados na parte anterior. Deirídeos relativamente grandes, situados posteriormente ao poro excretor, a partir da extremidade anterior do corpo. Intestino reto hialino de cor marrom. Cauda cônica arredondada. Par de papilas relativamente grandes, fasmídeos presentes um pouco posterior à abertura anal. Spiroxys sp. um exemplar foi coletado e medido: corpo com 2,84 de comprimento por 0,070 de largura máxima. Cutícula estriada. Esôfago muscular 0,116 de comprimento e esôfago glandular com 0,980 de comprimento. Presença de um pequeno ventrículo separando o esôfago muscular do glandular. Anel nervoso dista 0,100 da extremidade anterior. Cauda cônica arredondada (Figura 22). Comentários: larvas de Spiroxys sp. foram encontradas parasitando intestino de peixes da família Cichlidae e outras famílias da ordem Perciformes, bem como em espécies de peixes das ordens Cyprinodontiformes; Atheriniformes e Cypriniformes, nas Américas do Norte e Central. Este é o primeiro registro de ocorrência de larvas de Spyroxys sp. parasitando A. ocellatus na Amazônia central.

An Gr Cl Em

Eg A B C

Figura 22. Larva de 3º estágio de Spiroxys sp.. Fotomicrografia (A). Região anterior (B). F- Faringe; Na- anel nervoso; Em- esôfago muscular; Eg- esôfago glandular. Região posterior (C). Gr- glândula retal; Cl- cloaca. Coletada do intestino de Astronotus ocellatus.

4.4 Arthropoda Foram encontrados 29 exemplares da subclasse Copepoda: Ergasilus sp. parasitando A. ocellatus e Therodamas elongatus (Thatcher, 1986) parasitando A. ocellatus e A. crassipinnis;

4.4.1 Copepoda Filo Arthropoda Subfilo Crustacea Bünnch, 1772 Classe Maxillopoda Dahl, 1956 Subclasse Copepoda Milne-Edwards, 1840 Ordem Cyclopoida Burmeister, 1835 Família Ergasilidae Nordmann, 1832 Gênero Ergasilus Nordmann, 1832 Ergasilus sp. Foram coletados sete exemplares de Ergasilus sp. e quatro foram medidos (micrômetro, µm): corpo robusto com 743,9 (738,0 – 750,6) de comprimento total; cefalossomo de formato ovoide com 260,2 (256,5 – 263,2) de comprimento por 242,3 (237,8 – 245,7) de largura. Metassomo com cinco somitos (2, 3, 4, 5 e 6), todos mais largos que compridos, sub-retangulares, separados e decrescendo de largura em direção posterior; somito 2 com 93,3 (92,6 – 93,8) de comprimento por 195,8 (195,2 – 196,7) de largura; somito 3 com 52,6 (51,5 – 53,2) de comprimento e 132,1 (131,5 – 133,0) de largura; somito 4 comprimento 34,8 (34,0 – 35,6) e largura 103,4 (102,9 – 104,0); somito 5 com comprimento 31,8 (31,5 – 32,0) e 87,6 (85,4 – 89,4) de largura; somito 6 com as pernas natatórias rudimentares. Somito genital duplo mais largo que comprido com 60,9 (57,7 – 62,7) de comprimento por 92,7 (92,2 – 93,2) de largura, somitos abdominais 1, 2 e 3 sub-retangulares com margem posterior ventral sem ornamentação. Somito abdominal 1 com 24,8 (24,2 – 24,7) de comprimento e 82,2 (80,4 – 83,5) de largura; somito abdominal 2 comprimento 30,8 (30,1 – 31,4) por 71,5 (70,3 – 72,7) de largura; somito abdominal 3 (anal) com 49,9 (48,8 – 50,5) de comprimento e largura 64,4 (62,2 – 65,8). Ramos caudal com 104,7 (103,0 – 106,0) de comprimento e 23,0 (22,5 – 23,8) de largura equipados com uma seta longa e uma curta. Antênula cilíndrica com seis segmentos pouco ornamentados, comprimento 184,9 (180,0 – 189,0) e largura 22,9 (22,0 – 25,0). Antena com três segmentos. Segmento 1 sub-quadrado com um espinho na região terminal, 96,4 (94,0 – 98,7) de comprimento e 73,0 (70,0 – 75,6) de largura é o menor. Segmento 2 com 213,8 (211,9 – 215,7) de comprimento e largura 72,2 (70,0 – 74,7) maior e mais robusto. Segmento 3 com um espinho na região proximal basal interna, comprimento 172,7 (165,0 – 177,0) e largura 44,5 (41,7 – 46,6); processo distal terminando em uma forte garra curva com 129,7 (128,0 – 131,0) de comprimento (Figura 23). Comentário: Sete exemplares de Ergasilus sp. foram coletados nos arcos branquiais de A. ocellatus. Neste trabalho é feito o primeiro registro de ocorrência de Ergasilus sp. 34

parasitando os filamentos branquiais de A. ocellatus.

A O An

1 S 2 3 4 S5 Ur Um So Rc C 1º Gt A B 2º St 3º Figura 23. Ergasilus sp. Fotomicrografia (A) (B). So- saco ovígero; O- olho; A- antena; An- Antênula; Cf- cefalossoma; S- Somitos (1, 2, 3, 4 e 5); Ur- urossoma; Um- urossomito; Rc- ramos caudais; St- setas caudais. Detalhe da Antena (C) com 1º, 2º e 3º seguimento; Gt- garra terminal.

Gênero Therodamas Króyer, 1863 Therodamas elongatus (Thatcher, 1986) Therodamas elongatus foram coletados 13 indivíduos em A. ocellatus e nove em A. crassipinnis. Diagnose específica: três T. elongatus foram medidos (mm): 3,23 (2,85 – 3,58) de comprimento total. Metassomo dividido em 4 somitos com 1, 86(1,74 – 1,94) de comprimento e largura 0,46(0,40 – 0,52). Cápsula da cabeça 1,27(1,22 – 1,35) de comprimento e 1,04(1,00 – 1,10) de largura. Pescoço longo de comprimento variado (Figura 24). Comentário: Therodamas elongatus foi coletado nos arcos branquiais de Plagioscion squamossisimus (Heckel, 1840), na Amazônia central e na Amazônia ocidental (Thatcher, 1986; Amado, 1996). Neste trabalho é feito o registro de dois novos hospedeiros na Amazônia central A. ocellatus e A. crassipinnis e as narinas como um novo local de fixação.

S3 S4

Figura 24 Therodamas elongatus (A) (vista ventral). Antena (B). Metassomo (C). Somitos (1,2,3,4); So- saco ovígero. Antênula (D). Urópodo (E). Sc- setas caudais (Barra em µm). (Fonte: Thatcher, 2006).

4.4.2 Branchiura Foram encontrados 18 exemplares de três espécies da subclasse Branchiura: Argulus multicolor Stekhoven, 1937, parasito de A. ocellatus; Dolops bidentata (Bouvier, 1899) e D. geayi (Bouvier, 1897), parasitos de A. ocellatus e A. crassipinnis.

Taxonomia Filo Arthropoda Subfilo Crustacea Brünnich, 1772 Classe Maxillopoda Dahl, 1956 Subclasse Branchiura Thorell, 1864 Ordem Arguloida Yamaguti, 1963 Família Argulidae Leach, 1819 Gênero Dolops Audouin, 1837 Dolops bidentata (Bouvier, 1899) Dois espécimes foram coletados nas brânquias de A. ocellatus e sete em A. crassipinnis. Cinco espécimes jovens foram medidos (mm): comprimento total variando entre

3,64 (3,12 – 5,04). Carapaça em formato fusiforme mais longa que larga com comprimento de 1,79 (1,23 – 3,55) e largura 1,73 (1,15 – 3,50). A cor da superfície da carapaça é levemente amarelo-esverdeada, com desenhos e um par de listras paralelas com pigmentos pretos e verdes laterais na carapaça. Possui ainda uma listra preta torácica que se estende do pléon até próximo a probóscide que se bifurca entre os olhos até a base da região anterior da carapaça. Superfície ventral com coloração semelhante à região dorsal de largura. Presença de pequenas manchas negras nos basipoditos das patas torácicas. Costelas inter-ocularis bem definidas. Olhos compostos grandes, bem definidos, localizados na junção entre a região frontal e a porção principal da carapaça (Figura 25). Comentários: Por serem D. bidentata jovens não foi possível comparar com as medidas citadas na literatura. Porém, as características específicas eram compatíveis com as descritas por Bouvier (1899), Ringuelet (1948) e Malta (1981). Uma característica marcante de D. bidentata, que a separa das demais espécies, é a presença de apenas 2 dentes na placa basal das maxilas, de onde deriva o nome da espécie, “bidentata”. Em outro argulídeo, D. nana Castro, 1950, também ocorre o mesmo, mas este não apresenta espinhos na superfície ventral da carapaça (Malta, 1981; 1982).

E An O Mx1

Cb Mx2 Ar

C 1mm 1mm

Figura 25. Dolops bidentata. Fotomicrografia em microscópio de luz, vista ventral. Morfologia: E- espinhos; An- antena; O- olho; Cb- cápsula bucal; Mx1- primeira maxíla; Mx2- segunda maxila; Ar- área respiratória; C- carapaça.

Dolops geayi (Bouvier, 1897) Oito D. geayi foram coletados das brânquias, quatro em A. ocellatus e quatro em A. crassipinnis. Descrição baseada em cinco espécimes jovens medidos (mm): comprimento total variando entre 2,54 (1,89 – 3,25). Carapaça oval sendo mais comprida que larga com lobos redondos alcançando a base do urossoma e recobrindo o segundo, terceiro e quarto somitos torácicos. Carapaça medindo 1,21 (0,85 – 1,89) de comprimento por 0,37 (0,25 – 0,47) de largura. Presença de cerdas contornando a carapaça. Urossoma medindo 0,96 (0,68 – 1,22) de comprimento e 0,76 (0,49 – 1,02) de largura, com lobos lanceolados e acuminados. Superfície da carapaça desprovida de espinhos. Coloração dorsal levemente amarelada com pigmentos escuros em formato de estrelas irregulares dispostos aleatoriamente sobre a superfície da carapaça. Superfície ventral da carapaça com o mesmo padrão de coloração com menor ocorrência de pigmentos escuros (Figura 26). Comentários: A morfologia dos espécimes apresentados neste trabalho está de acordo com as apresentadas por Ringuelet (1948) e Malta (1981). Entretanto as medidas taxonômicas diferem por estas serem feitas em indivíduos jovens. Esse é primeiro registro de ocorrência de D. geayi parasitando A. crassipinnis.

Figura 26. Fotomicrografia em microscópio de luz de exemplar jovem de Dolops geayi (Barra = 1mm).

Gênero Argulus Muller, 1785 Argulus multicolor Stekhoven, 1937 Diagnose específica: Descrição baseada em um exemplar jovem, coletado na região bucal e medido (mm): comprimento total 3,35. Carapaça de forma quase orbicular, ligeiramente mais comprida que larga, medindo 2,12 de comprimento, 1,73 de largura e cobrindo parcialmente os toracópodes 1 e 2. Área cefálica compreendendo mais da metade do comprimento da carapaça, distintamente demarcada. Maxílulas modificadas em ventosas grandes, metassoma livre, de forma retangular e segmentação distinta. Áreas respiratórias extensas. Ausência de dentes na placa basal alargada das maxilas. Urossoma com 0,44 de largura e 1,05 de comprimento. Flagelos presentes somente nos dois primeiros pares de toracópodes. A cor da superfície da carapaça é levemente amarela esverdeada, com desenhos e listras pretas laterais de cada lado dos lobos da carapaça. Possui ainda uma listra preta contornando a carapaça até a região do cefalon. Metassoma com listras negras paralelas separadas por uma região de cor amarela. Cefalossoma com um par de listras paralelas negras. Superfície dorsal com coloração semelhante à região dorsal. Presença de pequenas manchas negras nos basipódito dos toracópodes (Figura 27). Comentários: Neste trabalho é feito o primeiro registro de ocorrência de A. multicolor parasitando A. crassipinnis coletado em lagos de várzea na Amazônia.

A B

Figura 27. Fotomicrografia em microscópio de luz de exemplar jovem de Argulus multicolor (Vista dorsal) (Barra = 1mm). B – Detalhe da maxílula em forma de ventosa (Barra = 0,1mm).

4.4.3 Pentastomida Duas espécies da subclasse Pentastomida da família Sebekiidae foram coletadas. Sebekia sp. e Subtriquetra sp. foram encontradas encistadas no mesentério e na parede externa do estômago de A. ocellatus. Em A. crassipinnis, Sebekia sp. também foi encontrada encistada no mesentério e parede externa do estômago.

Taxonomia Filo Pentastomida Huxley, 1869 Classe Eupentastomida Waloszek, Repetski & Maas, 2006 Ordem Porocephalida Heymons, 1935 Superfamily Porocephaloidea Sambon, 1922 Família Sebekidae Fain, 1961 Subfamília Sebekinae Sambom, 1922 Gênero Sebekia Sambon, 1922 Sebekia sp. Doze larvas de Sebekia sp. foram coletadas, oito em A. ocellatus e quatro em A. crassipinnis. Dez larvas de Sebekia sp. foram medidas (mm): corpo cilíndrico com 63(55 – 80) anéis com espinhos nítidos nas bordas. Comprimento total do corpo 5,24(3,83 – 7,40) e largura 0,83(0,71 – 0,98). Dois pares de ganchos situados na região anterior, cada par com um gancho acessório. Ganchos principais com 0,41(0,36 – 0,54) de comprimento, largura da base 0,22(0,19 – 0,29) e lâmina do gancho com 0,22(0,16 – 0,29) de comprimento. Ganchos acessórios com 0,33(0,29 – 0,37) de comprimento por 0,06(0,04 – 0,08) de largura. Boca situada na extremidade anterior entre os pares de ganchos medindo 0,49(0,27 – 0,47) de comprimento por 0,28(0,20 – 0,36) de largura. Papilas dispostas nas laterais prolongando-se até a região posterior. Ânus localizado na região posterior do corpo. Coloração branca amarelada (Figura 28). Comentários: As espécies da família Sebekidae e do gênero Sebekia parasitam peixes, tartarugas e jacarés (Riley, 1986). No Brasil, larvas do gênero Sebekia foram citadas parasitando: Hoplias malabaricus (Bloch, 1794), Phallocercos hapargos (Lucinda, 2008), Pseudoplatystoma corruscans (Spix e Agassiz, 1829), Serrasalmus marginatus Valenciennes, 1837 e P. nattereri (Rego e Eiras, 1989; Vicentin, 2009; Almeida et al. 2010; Vicentin et al. 2011). Thatcher (2006) citou Sebekia sp. parasitando A. ocellatus e neste trabalho é feito o

segundo registro de ocorrência de Sebekia sp. parasitando este hospedeiro na Amazônia e o primeiro registro de ocorrência para A. crassipinnis.

Bo A B Ga

Figura 28. Sebekia sp. Fotomicrografia em microscópio de luz (vista ventral) (A). Região anterior (B). Bo- boca; Ga- gancho auxiliar; Gp- ganchos principais. (Barra = 1mm (A); 0,1mm (B).

Superfamília Linguatuloidea Haldeman, 1851 Família Subtriquetridae Fain, 1961 Gênero Subtriquetra Sambon, 1922 Subtriquetra sp. Quatro larvas de Subtriquetra sp. foram coletadas no mesentério de A. ocellatus e as quatro foram medidas (mm): corpo elíptico, de cor esbranquiçada, ligeiramente achatada ventralmente com comprimento de 3,53 (3,18 – 3,73) por 1,41 (1,26 – 1,52) de largura máxima. A região anterior com dois pares de ganchos simples. Cada gancho com 0,41 (0,40 – 0,42) de comprimento, base do gancho com 0,19 (0,18 – 0,20) de largura máxima e lâmina do gancho com 0,23 (0,21 – 0,23) de comprimento. Abertura bucal situada entre o primeiro par de gancho, comprimento da boca com 0,20 (0,17 – 0,23) e 0,10 (0,09 – 0,11) de largura. Corpo com fileira de espinhos nos anéis, exceto nos primeiros anéis na região anterior. O número médio de anéis no corpo 30, não variando entre os exemplares medidos (Figura 29). Comentário: Neste trabalho é feito o primeiro registro de ocorrência de Subtriquetra sp. parasitando o mesentério de A. ocellatus na Amazônia.

A B

Figura 29. Subtriquetra sp. Fotomicrografia em microscópio de luz (vista ventral) (Barra = 1mm) (A). Região anterior (B). Bo- boca; G- ganchos simples; E- espinhos. (Barra= 0,1mm).

4.5 Parâmetros ecológicos Foram encontradas 25 espécies de parasitos em A. ocellatus, dessas 36,70% (n= 1.131) eram adultas e 63,30% (n= 1951) eram larvas. As espécies ectoparasitas que apresentaram as maiores prevalências (P) e abundâncias (Ab) foram as de Monogenoidea: G. asota (P= 60%; Ab= 13,44), G. astronoti (P= 56%; Ab= 14,80) e G. rogersi (P= 56%; Ab= 14,28). As espécies endoparasitas com maior prevalência e abundância foram: metacercárias de Diplostomidae (P= 40%; Ab= 4,28) e Brevimulticaecum sp. (P= 36%; Ab= 47,16). Das 25 espécies de parasitos encontrados em A. ocellatus onze apresentaram prevalência maior que 10%. Os componentes das infracomunidades de parasitos encontrados em A. ocellatus foram cinco espécies secundárias e 20 satélites (Tabela 3 e 4).

Tabela 3. Grupo/Espécie de parasito, estágio de desenvolvimento e índices parasitários dos metazoários parasitos de Astronotus ocellatus coletados em lagos de várzea da Amazônia no período de março a dezembro de 2012. (Prevalência = P; Abundância média = AM; Intensidade = I; Intensidade média = IM; Amplitude de variação de infecção/infestação = AV; Número de hospedeiros infectados = NHI). Grupo / Espécie de Estágio de P AM I IM AV NHI parasito desenvolvimento

MONOGENEAS Gussevia asota Adulto 60,00 13,44 336 22,4 ± 20,30 1 - 67 15 G. astronoti Adulto 56,00 14,80 370 26,43 ± 18,40 2 - 71 14 G. rogersi Adulto 56,00 14,28 357 25,50 ± 15,65 2 - 54 14 Urocleidoides paradoxus Adulto 4,00 0,88 22 22,00 22 1 U. eremitus Adulto 4,00 0,16 4 4,00 4 1 Tereancistrum sp. Adulto 4,00 0,28 7 7,00 7 1 Sciadicleithrum sp. Adulto 4,00 0,08 2 2,00 2 1 DIGENEA Posthodiplostomum sp. Metacercária 32,00 0,92 23 2,87 ± 1,96 1 - 6 8 Herpetodiplostomum sp. Metacercária 4,00 0,2 5 5,00 5 1 Glaphyrostomum sp. Metacercária 4,00 0,04 1 1,00 1 1 Diplostomidae Metacercária 40,00 4,28 107 10,70 ± 21,38 1 - 69 10 Crassicutis sp. Adulto 8,00 0,36 9 4,50 ± 0,71 1 - 5 2 NEMATODA Contracaecum sp. Larva L3 24,00 20 500 83,33 ± 198,74 1 - 489 6 Brevimulticaecum sp. Larva L3 36,00 47,16 1179 131,00 ± 365,34 1 - 1105 9 Pseudocapillaria sp. Larva L3 12,00 1,4 35 11,67 ± 8,62 4 - 21 3 Pseudoproleptus sp. Larva L3 16,00 3,24 81 20,25 ± 24,61 1 - 56 4 P. (S.) inopinatus Adulto 4,00 0,16 4 4,00 4 1 Spiroxys sp. Larva L3 4,00 0,04 1 1,00 1 1 COPEPODA Ergasilus sp. Adulto 16,00 0,28 7 1,75 ± 0,50 1 - 2 4 Therodamas elongatus Adulto 8,00 0,52 13 6,50 ± 2,12 5 - 8 2 BRANCHIURA Dolops bidentata Jovem 8,00 0,08 2 1,00 ± 0,00 1 - 1 2 D. geayi Jovem 8,00 0,16 4 2,00 ± 1,41 1 - 3 2 Argulus multicolor Jovem 4,00 0,04 1 1 1 1 PENTASTOMIDA Sebekia sp. Larva 12 0,32 8 2,67 ± 1,53 1 - 4 3 Subtriquetra sp. Larva 4 0,16 4 4 4 1

Tabela 4. Grupo/Espécie de parasito, órgão parasitado, lago, nível das águas e status comunitário dos metazoários parasitos de Astronotus ocellatus capturados em lagos de várzea da Amazônia no período de março a dezembro de 2012.

Grupo / Espécie de Nível das Status Órgão Parasitado Lago parasito águas comunitário MONOGENEAS Gussevia asota Brânquias Ba; P; ST; An; Ar; Ma En, Ch, Va, Se Secundária

G. astronoti Brânquias Ba; P; ST; An; Ar; Ma En, Ch, Va, Se Secundária

G. rogersi Brânquias Ba; P; ST; An; Ar; Ma En, Ch, Va, Se Secundária Urocleidoides paradoxus Brânquias Preto Cheia Satélite U. eremitus Brânquias Preto Cheia Satélite Tereancistrum sp. Brânquias Preto Cheia Satélite Sciadicleithrum sp. Brânquias Preto Cheia Satélite DIGENEA Posthodiplostomum sp. Brânquias/Narinas Ba; ST; P; Ar; Ma En, Ch, Va, Se Satélite Herpetodiplostomum sp. Brânquias Preto Enchente Satélite Glaphyrostomum sp. Intestino Preto Cheia Satélite Diplostomidae Intestino Ba; P; ST; An; Ma En, Ch, Va Secundária Crassicutis sp. Intestino Preto; Maracá Enchente, cheia Satélite NEMATODA Contracaecum sp. Intestino Ba; ST; An. En, Ch, Se Satélite Brevimulticaecum sp. Intestino Ba; P; ST; An; Ar. En, Ch, Va, Se Secundária Pseudocapillaria sp. Narina P; ST; Ar. Ch, Va, Se Satélite Pseudoproleptus sp. Intestino/Estômago Baixio; São Tomé Enchente, Seca Satélite P. (S.) inopinatus Intestino Maracá Enchente Satélite Spiroxys sp. Intestino Baixio Cheia Satélite COPEPODA Ergasilus sp. Brânquias São Tomé Seca Satélite Therodamas elongatus Narina São Tomé Seca Satélite BRANCHIURA Dolops bidentata Brânquias Baixio; São Tomé Seca, cheia Satélite D. geayi Brânquias Baixio Cheia Satélite Argulus multicolor Brânquias Maracá; Ananá Cheia Satélite PENTASTOMIDA Mesentério, superfície Sebekia sp. Preto; São Tomé Enchente, Seca Satélite externa do estômago

Mesentério, superfície Subtriquetra sp. São Tomé Seca Satélite externa do estômago

Legenda: Cinco lagos no Rio Solimões: Baixio - Ba; Preto - P; Ananá - An; Araçá - Ar; Maracá - Ma e um no Rio Purus: São Tomé - ST. Nível das águas: Enchente - En; Cheia - Ch; Vazante - Va; Seca - Se.

Catorze espécies de parasitos foram encontradas em A. crassipinnis, dessas 52,26% (n= 1327) eram adultas e 47,74% (n= 1212) larvas. As espécies ectoparasitas que apresentaram as maiores prevalências e abundâncias foram as de Monogenoidea: G. asota (P= 75%; Ab= 18,08), G. astronoti (P= 75%; Ab= 19,33) e G. rogersi (P= 79,17%; Ab= 17,5). As espécies endoparasitas com maior prevalência e abundância foram: Nematoda: Brevimulticaecum sp. (P= 54,17%; Ab= 40,58) e Digenea: Posthodiplostomum sp. (P= 37,5%; Ab= 1,13). Das 14 espécies de parasitos encontrados, doze apresentaram prevalência maior que 10%. Os componentes das infracomunidades de parasitos encontrados em A. crassipinnis foram: três espécies centrais; duas espécies secundárias e nove espécies satélites (Tabela 5 e 6).

Tabela 5. Grupo/ espécie de parasito, estágio de desenvolvimento e índices parasitários dos metazoários parasitos de Astronotus crassipinnis coletados em lagos de várzea da Amazônia no período de março a dezembro de 2012. (Prevalência = P; Abundância média = AM; Intensidade = I; Intensidade média = IM; Amplitude de variação de infecção/infestação = AV; Número de hospedeiros infectados = NHI). Estágios de Grupo / Espécie de desenvolvi P AM I IM AV NHI parasito mento MONOGENEAS Gussevia asota Adulto 75,00 18,08 434 24,11 ± 23,87 1 - 91 18 G. astronoti Adulto 75,00 19,33 464 25,78 ± 27,94 1 - 75 18 G. rogersi Adulto 79,17 17,50 420 22,10 ± 25,07 1 - 64 19 DIGENEA Posthodiplostomum sp. Metacercária 37,50 1,13 27 3,00 ± 2,34 1 - 8 9 Herpetodiplostomum sp. Metacercária 12,50 0,33 8 2,67 ± 0,88 1 - 4 3 Acanthostomidae Metacercária 4,17 0,13 3 3 3 1 Diplostomidae Metacercária 29,17 2,88 69 9,86 ± 5,64 5 - 21 7 NEMATODA Brevimulticaecum sp. Larva L3 54,17 40,58 974 74,92 ± 233.03 1 - 850 13 Pseudocapillaria sp. Larva L3 12,50 0,58 14 4,67 ± 2,52 2 - 7 3 Pseudoproleptus sp. Larva L3 25,00 4,25 102 17 ± 17,62 2 - 51 6 COPEPODA Therodamas elongatus Adulto 12,50 0,38 9 3,00 ± 1,00 2 - 4 3 BRANCHIURA Dolops bidentata Jovem 12,50 0,29 7 2,33 ± 1,53 1 - 4 3 D. geayi Jovem 12,50 0,17 4 1,33 ± 0,58 1 - 2 3 PENTASTOMIDA Sebekia sp. Larva 8,33 0,17 4 2,00 ± 1,41 1 - 3 2

Tabela 6. Grupo / Espécie de parasito, órgão parasitado, lago, nível das águas e status comunitário dos metazoários parasitos de Astronotus crassipinnis capturados em lagos de várzea da Amazônia no período de março a dezembro de 2012.

Grupo / Espécie de Status Órgão Parasitado Lago Nível das águas parasito comunitário MONOGENEAS Gussevia asota Brânquias Ba; P; ST En; Ch; Va; Se Central G. astronoti Brânquias Ba; P; ST En; Ch; Va; Se Central G. rogersi Brânquias Ba; P; ST En; Ch; Va; Se Central DIGENEA Posthodiplostomum sp. Brânquias/Narinas Ba; P; ST En; Ch; Se Secundária Herpetodiplostomum sp. Brânquias Baixio; Preto Enchente Satélite Acanthostomidae Brânquias Preto Enchente Satélite Diplostomidae Intestino Baixio; Preto Enchente; cheia Satélite NEMATODA Brevimulticaecum sp. Intestino Ba; P; ST En; Ch; Va; Se Secundária Pseudocapillaria sp. Narina Preto; São Tomé Cheia; Se Satélite Pseudoproleptus sp. Intestino/Estômago Ba; P; ST En; Ch; Va; Se Satélite COPEPODA Therodamas elongatus Narina São Tomé Seca Satélite BRANCHIURA Dolops bidentata Brânquias Baixio; São Tomé Cheia; Seca Satélite D. geayi Brânquias Baixio; Preto Cheia Satélite PENTASTOMIDA

Mesentério, superfície Sebekia sp. Baixio; São Tomé Cheia; Seca Satélite externa do estômago

Legenda: Cinco lagos no Rio Solimões: Baixio - Ba; Preto - P; Ananá - An; Araçá - Ar; Maracá – Ma e um no Rio Purus: São Tomé - ST. Nível das águas: Enchente - En; Cheia - Ch; Vazante - Va; Seca - Se.

Segundo o coeficiente de dominância para as infracomunidades de A. ocellatus duas espécies de Nematoda dominaram. Brevimulticaecum sp. com 32,25% e Contracaecum sp. com 16,22%, juntas, elas representaram 54,47% da comunidade total (Tabela 7). Para A. crassipinnis o Brevimulticaecum sp. foi a espécie dominante com 38,36%, seguida pela espécie G. astronoti com 18,27%. Juntas totalizaram 56,63% da comunidade total (Tabela 8), A riqueza de espécies ao final de todo o ciclo hidrológico foi de 25 espécies para A. ocellatus e catorze espécies para A. crassipinnis. O valor da diversidade parasitária estimado pelo índice de Shannon foi H’= 1,88 para A. ocellatus e H’= 1,66 para A. crassipinnis. O valor da riqueza estimado pelo índice de Margalef foi de DMg= 2,98 e DMg= 1,65 para A. ocellatus e A. crassipinnis respectivamente. A dominância expressada pela espécie de parasito mais abundante foi calculada pelo índice de Berger-Parker (d), onde o valor d= 0,38

foi igual para A. ocellatus e A. crassipinnis. A equitatividade expressada pelo índice de Pielou (J) foi de J= 0,58 para A. ocellatus e J= 0,63 para A. crassipinnis (Tabelas 9 e 10).

Tabela 7. Coeficiente de dominância para a infracomunidade de parasitos em Astronotus ocellatus coletados em seis lagos de várzea na Amazônia. Espécie de parasito CD % Monogenoidea Gussevia asota 10,90 Gussevia astronoti 12,00 Gussevia rogersi 11,58 Digenea Posthodiplostomum sp. 0,75 Metacercária de Diplostomidae 3,47 Nematoda Contracaecum sp. 16,22 Brevimulticaecum sp. 38,25 Pseudocapillaria sp. 1,13 Pseudoproleptus sp. 2,63 Copepoda Ergasilus sp. 0,23 Pentastomida Sebekia sp. 0,26

Tabela 8. Coeficiente de dominância para a infracomunidade de parasitos em Astronotus crassipinnis coletados em seis lagos de várzea na Amazônia. Espécie de parasito CD % Monogenoidea Gussevia asota 17,09 Gussevia astronoti 18,27 Gussevia rogersi 16,54 Digenea Posthodiplostomum sp. 1,06 Herpetodiplostomum sp. 0,31 Metacercária de Diplostomidae 2,72 Nematoda Brevimulticaecum sp. 38,36 Pseudocapillaria sp. 0,55 Pseudoproleptus sp. 4,02 Copepoda Therodamas elongatus 0,35 47

Branchiura Dolops bidentata 0,27 Dolops geayi 0,16

Tabela 9. Dados ecológicos sobre a infracomunidade de parasitos em Astronotus ocellatus coletados em lagos de várzea na Amazônia.

Dados sobre a infracomunidade Astronotus parasitária ocellatus Riqueza de espécie (S) 25 Número de indivíduos (N) 3082 Índice de Shannon (H') 1,888

Índice de Margalef (DMg) 2,988 Índice de Berger-Parker (d) 0,382 Inverso de Berger-Parker (1/d) 2,614 Equitatividade (J) 0,587

Tabela 10. Dados sobre a infracomunidade de parasitos em Astronotus crassipinnis coletados em lagos de várzea na Amazônia. Dados sobre a Astronotus infracomunidade parasitária crassipinnis Riqueza de espécie (S) 14 Número de indivíduos (N) 2539 Índice de Shannon (H') 1,665 Índice de Margalef (DMg) 1,658 Índice de Berger-Parker (d) 0,384 Inverso de Berger-Parker (1/d) 2,607 Equitatividade (J) 0,631

Foi calculada a correlação de Pearson para verificar a relação entre o comprimento padrão dos hospedeiros e intensidade parasitária, e os postos de Spearman para verificar a correlação entre o comprimento padrão dos hospedeiros e abundância parasitária. Nenhuma das espécies de parasitos componentes da infracomunidade de A. ocellatus apresentou correlação significativa entre o comprimento padrão do hospedeiro e a intensidade e abundância parasitária (Tabela 11). Em A. crassipinnis, uma espécie de Monogenoidea, G. rogersi, apresentou correlação negativa moderada entre o comprimento padrão do hospedeiro e a intensidade parasitária (r = -0.56; p = 0,01). Outra espécie foi o Nematoda, Pseudocapillaria sp., que apresentou correlação negativa fraca entre o comprimento padrão do hospedeiro e a abundância parasitária (rs = -0,430; p = 0,03) (Tabela 12). O índice de similaridade de Sorensen entre as 48

duas comunidades de parasitas nos peixes analisados neste trabalho apresentou similaridade de 67%.

Tabela 11. Valores do coeficiente de Pearson (r) e dos postos de Spearman (rs), para avaliar o relacionamento entre o comprimento padrão de Astronotus ocellatus e sua intensidade e abundância parasitária, respectivamente. Espécie de parasito r p Rs P Gussevia asota 0,1675 0,4236 0,2175 0,2962 Gussevia astronoti -0,007 0,9722 0,0416 0,8436 Gussevia rogersi -0,0125 0,9529 0,1324 0,5281 Posthodiplostomum sp. -0,1418 0,4988 0,0443 0,8334 Metacercária Diplostomidae -0,1363 0,5159 -0,0469 0,8239 Contracaecum sp. 0,2797 0,1756 0,2868 0,1644 Brevimulticaecum sp. 0,2784 0,1777 0,1188 0,5715 Pseudocapillaria sp. -0,0032 0,9878 0,1066 0,6119 Pseudoproleptus sp. 0,3686 0,0697 0,3603 0,0767 Ergasilus sp. 0,1346 0,5212 0,2264 0,2764 Sebekia sp. -0,0769 0,715 -0,0937 0,6561 (*) Valores significativos

Tabela 12. Valores do coeficiente de Pearson (r) e dos postos de Spearman (rs), para avaliar o relacionamento entre o comprimento padrão de Astronotus, crassipinnis e sua intensidade e abundância parasitária, respectivamente. Espécie de parasito r p Rs P Gussevia asota -0,2435 0,2516 -0,1172 0,5854 Gussevia astronoti -0,2747 0,1939 -0,0908 0,6732 Gussevia rogersi -0,407* 0,0483 -0,3836 0,0641 Posthodiplostomum sp. 0,1225 0,5685 0,0028 0,9898 Herpetodiplostomum sp. 0,3800 0,0669 0,1574 0,4625 Metacercária Diplostomidae -0,0408 0,8498 -0,2962 0,1598 Brevimulticaecum sp. 0,0316 0,8835 0,2255 0,2894 Pseudocapillaria sp. -0,2711 0,1999 -0,439* 0,0318 Pseudoproleptus sp. 0,126 0,5575 -0,1044 0,6274 Therodamas elongatus 0,1634 0,4454 0,1385 0,5186 Dolops geayi -0,1236 0,5651 -0,2102 0,3242 (*) Valores significativos

5. DISCUSSÃO

5.1 Análise da diversidade parasitária

As espécies de parasitos de peixes são reconhecidas como importante componente da biodiversidade global (Poulin e Morand, 2004). Apesar desse reconhecimento ter sido

intensificado por diversos estudos científicos atuais, há sinais de que continuam a ser um componente subestimado da biodiversidade total em muitas regiões do planeta (Luque e Poulin, 2007). Para a diversidade dos parasitos de peixes brasileiros de água doce foram registradas 1.050 espécies de parasitos em 620 hospedeiros (Eiras et al. 2010). Para a Amazônia com mais de 3.000 espécies de peixes, cerca de 400 espécies de metazoários parasitos de peixes são conhecidas. Há estimativas de que pelo menos 15 espécies parasitam cada espécie de peixe, pelo menos 45.000 espécies existam e cerca de 44.600 ainda faltam ser coletadas e descritas para a ciência (Malta e Varella, 1996; Thatcher, 2006). A descrição das espécies parasitas em sua maioria foi descrita de peixes comerciais, o que limita a compreensão do ecossistema como um todo (Bellay et al. 2013). Na Amazônia, a maioria dos estudos com as espécies parasitas foram em peixes comerciais: Colossoma macropomum (Fischer, 2002; Morais et al. 2009); Pygocentrus nattereri (Vital et al. 2011; Morais, 2011); Arapaima gigas Cuvier, 1829 (Pereira, 2014); Brycon amazonicus Spix e Agassiz, 1829 (Aquino-Pereira, 2010); Cichla monoculus (Santana, 2013); Pterygoplichthys pardalis (Porto, 2009); Serrasalmus rhombeus Linnaeus, 1766 (Lima, 2010); Pseudoplatystoma fasciatum Linnaeus, 1766 (Lopes, 2006); Osteoglossum bicirrhosum Cuvier, 1829 (Pelegrini, 2013); Hypophtalmus edentatus Spix, 1826 e H. fimbriatus Kner, 1857 (Boeger et al. 1993); Prochilodus nigricans Agassiz, 1829 (Malta, 1993b); Semaprochilodus insignis Jardine e Schomburgk, 1841 (Thatcher e Boeger, 1984); Pellona castelnaeana Valenciennes, 1847 (Thatcher e Boeger, 1983). Na Região Neotropical são conhecidas cerca de 651 espécies de Monogenoidea parasitos de peixes, anfíbios e répteis (Cohen, Justo e Kohn, 2013). Destas espécies, cerca de 308 são parasitos de 144 espécies de peixes com uma média de 2,14 espécies de Monogenoidea por espécie de peixe (Boeger e Vianna, 2006). Na literatura são citadas 19 espécies de metazoários parasitos para A. ocellatus e três para A. crassipinnis. Destas 19 espécies, dez foram encontradas neste trabalho. Quinze são novas ocorrências para A. ocellatus e onze são novas ocorrências para A. crassipinnis. A primeira espécie de parasito citada para A. ocellatus foi o Nematoda Goezia spinulosa por Teixeira de Freitas e Lent (1946), no Ceará. Um segundo trabalho foi apresentado por Vicente et al. (1985) que registrou Camallanus sp., P. (S.) inopinatus e G. spinulosa neste peixe. Kritsky et al. (1989) registraram pela primeira vez espécies de Monogenoidea do gênero Gussevia: G. asota, G. astronoti e G. rogersi, parasitando A.

ocellatus e A. crassipinnis em um lago de várzea na Amazônia. As espécies de peixes Cichlidae são parasitadas por 17 espécies de Monogenoidea distribuídas em três gêneros: Gussevia, Sciadicleithrum e Tucunarella. As espécies do gênero Gussevia parasitam cinco espécies Cichlidae, já as espécies do gênero Sciadicleithrum, parasitam 11 espécies Cichlidae e as espécies do gênero Tucunarella parasitam uma única espécie Cichlidae, Cichla monoculus (Spix & Agassiz, 1831) (Braga, 2013). 35 Astronotus ocellatus coletados no rio Guandú, no Estado do Rio de Janeiro estavam parasitados por: Gussevia sp. (Monogenoidea); Contracaecum sp. (Nematoda); Placobdella sp. (Hirudínea); Polimorphus sp. (Acanthocephala); Lamproglena sp. (Copepoda); gloquídias (larvas de Mollusca) (Azevedo et al. 2007). Abdallah et al. (2008) também encontraram G. asota e G. astronoti parasitando A. ocellatus coletados no rio Guandú. Mesonauta festivus (Heckel, 1840) coletados no lago Catalão, rio Solimões e Negro, no Estado do Amazonas estavam parasitados por Gussevia sp. (Zuchi, 2011). Cichla monoculus coletados em cinco lagos de várzea do rio Solimões e um lago no rio Purus, no Estado do Amazonas estavam parasitados por cinco espécies do gênero Gussevia: Gussevia sp.; G. arila Kritsky, Thatcher e Boeger, 1986; G. undulata Kritsky, Thatcher e Boeger, 1986; G. tucunarense Kritsky, Thatcher e Boeger, 1986 e G. longihaptor Mizelli e Kritsky, 1969 e três espécies do gênero Sciadicleithrum: Sciadicleithrum sp.; S. ergensi Kritsky, Thatcher e Boeger, 1989; S. umbilicum e S. uncinatum (Santana, 2013). Neste trabalho foram encontradas sete espécies de Monogenoidea, três do gênero Gussevia: G. asota, G. astronoti e G. rogersi, parasitando A. ocellatus e A. crassipinnis. E quatro novas ocorrências para A. ocellatus, uma do gênero Sciadicleithrum: Sciadicleithrum sp.. Uma do gênero Tereancistrum: Tereancistrum sp., e duas do gênero Urocleidoides: U. eremitus e U. paradoxus. Todas as novas ocorrências para Monogenoidea encontradas neste trabalho ocorreram no Lago São Tomé, situado no Rio Purus. É um lago com pouca população ribeirinha local, com baixa ação antrópica e afastado do trecho por onde passa o gasoduto Coarí-Manaus. Um estudo dos padrões gerais da distribuição de espécies de Monogenoidea parasitos de peixes da região Neotropical indicou que as espécies do gênero Tereancistrum estão intimamente associadas a peixes Characiformes (Braga, 2013). Neste trabalho é feito o primeiro registro de Tereancistrum sp. parasitando A. ocellatus, indicando que estas espécies de Monogenoidea podem também parasitar peixes

Perciformes. A composição das comunidades de parasitos é o resultado, entre outros fatores, das interações entre a história evolucionária e as características ecológicas dos hospedeiros (Poulin, 1995). As espécies do gênero Urocleidoides apresentam baixa especificidade parasitária. Elas parasitam espécies de peixes de nove famílias e de três ordens. Characiformes: Anostomidae; Curimatidae; Erythrinidae; Lebiasinidae; Parodontidae; Ctenoluciidae e Crenuchidae. Gymnotiformes: Hypopomidae e Cyprinodontiformes: Poeciliidae (Braga, 2013; Takemoto et al. 2009). Neste trabalho é feito o primeiro registro de U. eremitus e U. paradoxus parasitando as brânquias de A. ocellatus e é feito o registro de um novo hospedeiro para estas espécies de parasitos. A ocorrência dessas espécies de Urocleidoides em um peixe da família Cichlidae indica a baixa especificidade parasitária das espécies deste gênero como indicado por Braga (2013). Astronotus ocellatus em lagos de várzea pode interagir e ter as mesmas características ecológicas que os hospedeiros anteriores registrados para espécies do gênero Tereancistrum e Urocleidoides. A distribuição geográfica das espécies hospedeiras nas bacias dos rios é um fator muito importante que aumenta a chance de colonização de hospedeiros não relacionados filogeneticamente, especialmente para parasitos generalistas. As preferências ecológicas e características biológicas são fatores adicionais fundamentais para se compreender as interações parasito-hospedeiro (Braga, 2013). As espécies de Digenea parasitam vertebrados de todas as classes. A maioria das formas adultas vive no intestino, mas algumas espécies podem parasitar a cavidade visceral, a vesícula biliar, as gônadas, o sistema circulatório ou tecido subcutâneo dos peixes (Thatcher, 2006). Na literatura são citadas duas espécies de Digenea parasitando A. ocellatus e nenhuma para A. crassipinnis. Neste trabalho foram encontradas seis espécies de Digenea: metacercárias de Diplostomidae, metacercárias de Acantostomidae, metacercárias do gênero Posthodiplostomum, Herpetodiplostomum, Glaphirostomum e uma espécie adulta Crassicutis cichlasomae. A abundância de larvas de uma espécie de parasito numa população de peixes é indicadora de que aquela população atua como hospedeira intermediária para essa espécie de parasito. E, o hospedeiro ocupa posição intermediária na teia alimentar (Luque e Poulin 2007;

Luque et al. 2008). Astronotus ocellatus e A. crassipinnis têm hábito alimentar onívoro com tendência à carnívora. Este modo de vida propicia a complementação do ciclo de vida de várias espécies de parasitos (Eiras, 1994). Estes peixes podem ser hospedeiros definitivos, intermediários ou paratênicos de várias espécies de Digenea, Cestoda, Acanthocephala e Nematoda (Eiras, 1994). A presença de vários estágios de desenvolvimento das metacercárias encontradas neste trabalho indica que A. ocellatus e A. crassipinnis são hospedeiros intermediários. Os estágios de desenvolvimento das metacercárias podem apresentar que ambos hospedeiros são infectados e reinfectados por estes parasitos. As formas adultas desses digenéticos parasitam as cavidades corpóreas de aves piscívoras, répteis e mamíferos aquáticos. Em peixes, as metacercárias causam mais danos que as formas adultas, por terem a facilidade de locomoção no corpo do hospedeiro, podendo parasitar qualquer parte ou órgão do hospedeiro, principalmente as metacercárias das famílias Diplostomidae e Clinostomidae (Thatcher, 2006). As metacercárias que invadem a pele de seus hospedeiros, encistam e neste cisto há o acúmulo de células pigmentadas. Esta condição é bastante conhecida como “Black-spot disease” ou doença dos pontos pretos (Thatcher, 2006). Esta doença é bastante comum entre os peixes, causada por vários parasitos, mas predominantemente pelas metacercárias do gênero Posthodiplostomum (Ondracková et al. 2004). Geophagus brasiliensis capturados no rio Guandú, no Estado do Rio de Janeiro estavam parasitados com metacercárias de P. macrocotyle Dubois, 1937 parasitando os olhos, a cavidade bucal, o estômago e as gônadas (Azevedo et al. 2006). Astronotus ocellatus coletados no lago Pracuúba, Estado do Amapá estavam parasitados por metacercárias de Posthodiplostomum sp. encistadas nas brânquias (Tavares-Dias et al. 2011; 2014). Neste trabalho também foram encontradas metacercárias de Posthodiplostomum sp. encistadas nas brânquias de A. ocellatus e A. crassipinnis. Esse é o primeiro relato de metacercária deste gênero parasitando A. crassipinnis. A família Proterodiplostomidae é representada por um gênero exclusivamente parasito de répteis. Espécies de Herpetodiplostomum têm sido encontradas em crocodilianos e serpentes da região Neotropical. Astronotus ocellatus capturados no lago estavam parasitados por este parasito encistados nas brânquias (Tavares-Dias et al. 2011). Neste trabalho, as metacercárias de Herpetodiplostomum também foram encontradas encistadas nas brânquias de

A. ocellatus e A. crassipinnis. Este é o primeiro registro deste gênero de parasito em A. crassipinnis. Para o Brasil são citadas três espécies do gênero Glaphirostomum Braun, 1901 como parasitos do intestino de aves: Glaphirostomum adhaerens Braun, 1901; G. propinquum Braun, 1901 e G. pintoi (Travassos e Kohn, 1964). Neste trabalho é feito o primeiro registro de metacercárias de Glaphirostomum sp. livres parasitando o intestino de A. ocellatus. A família Acantostomidae compreende 35 espécies, distribuídas em seis gêneros parasitos de peixes e répteis (Brooks, 1980; Ostrowski de Nunez, 1986; Catto e Amato, 1993). Espécies de Digenea da família Acanthostomidae são caracterizadas pela presença de um único círculo de espinhos tegumentares ao redor da ventosa oral (Tkach e Sneyder, 2003). O ambiente de várzea é o habitat natural de muitas espécies de crocodilianos na Amazônia. Neste trabalho foram encontradas metacercárias da família Acanthostomidae encistadas que apresentavam um círculo de espinhos na ventosa oral, parasitando as brânquias de A. crassipinnis. A presença deste parasito no hospedeiro pode indicar que o mesmo pode fazer parte da dieta de jacarés no ambiente de várzea. A preferência por ambientes lênticos do hospedeiro facilita a sua captura por estes predadores. Este é o primeiro registro de metacercárias de Acanthostomidae parasitando A. crassipinnis. Neste trabalho foi encontrado uma espécie adulta de Digenea Crassicutis cichlasomae Manter, 1936. Esta espécie tem sido citada para várias espécies Cichlidae. No Lago Catalão, Mesonauta festivus (Heckel, 1840) estavam parasitados por esta espécie parasita (Zuchi, 2011). É feito neste trabalho a primeira ocorrência de C. cichlasomae parasitando A. ocellatus. E é ampliado o conhecimento de um novo hospedeiro para este parasito. Quatro espécies de Nematoda são citadas para as espécies de Astronotus: Contracaecum sp. (Azevedo et al. 2006 e Tavares-Dias, 2014); Goezia spinulosa (Diesing, 1839) (Teixeira de Freitas e Lent, 1946); Camallanus sp. e Procamallanus (S.) inopinatus (Vicente et al. 1985; Moravec, 1998; Tavares-Dias, 2014). Astronotus ocellatus capturados no rio Guandu, no Estado do Rio de Janeiro; no rio Paraná, Estado Paraná e no lago Pracuúba no Estado do Amapá estavam parasitados por larvas de Contracaecum sp. (Azevedo et al. 2007; Takemoto et al. 2009; Tavares-Dias et al. 2014). Astronotus ocellatus do rio Solimões, na Amazônia, estavam parasitados por G. spinulosa e P. (S.) inopinatus (Moravec, 1998; Thatcher, 2006). Neste trabalho seis espécies de Nematoda: Pseudocapillaria sp.; Brevimulticaecum sp.; Contracaecum sp.; Procamallanus (S.) inopinatus, Pseudoproleptus sp. e Spiroxys sp. parasitavam A. ocellatus e A. crassipinnis

e apenas Contracaecum sp. e P. (S.) inopinatus foram comuns as citadas anteriormente por aqueles autores. As espécies da família Capillariidae têm ampla distribuição geográfica e parasitam peixes marinhos e dulcícolas da região Neártica à Neotropical. Pseudocapillaria (Ichthyocapillaria) maricaensis Rodrigues, 1992 foi encontrada parasitando Liolaemus lutzae Mertens, 1938 (Rodrigues, 1992). Pseudocapillaria (Ichthyocapillaria) ophisterni Moravec & Salgado-Maldonado, 2000 parasitando Ophisternon aenigmaticum Rosen & Greenwood, 1976 (Moravec e Salgado-Maldonado, 2000). Pseudocapillaria sp. parasitando Micropogonias furnieri (Desmarest, 1823) (Alves e Luque, 2001). Pseudocapillaria (Ichthyocapillaria) ophisterni Moravec, Salgado-Maldonado e Jiménez-García, 2000, Pseudocapillaria tomentosa (Dujardin, 1843) e Pseudocapillaria yucatanensis Moravec, Scholz e Vivas-Rodríguez, 1995 foram encontradas parasitando várias espécies de peixes na península de Yucatan, México (Salgado-Maldonado e Queiroz- Martínez, 2012). Neste trabalho é feita a primeira ocorrência de larvas de Pseudocapillaria sp. parasitando A. ocellatus e A. crassipinnis, e um novo local de infestação, as narinas. Também é feita a ampliação geográfica desta espécie de parasito para os lagos de várzea da Amazônia. As espécies do gênero Brevimulticaecum têm sido citadas para várias espécies de peixes na América do Sul. No Brasil, as espécies foram citadas parasitando peixes nas Regiões do Pantanal mato-grossense, Bacia do Paraguai, planície de inundação do Rio Paraná e em lagos de várzea da Amazônia (Moravec et al. 1997; Moravec, 1998; Aguirre-Macedo et al. 2001; Guidelli et al. 2006; Lacerda et al. 2008, 2009; Takemoto et al. 2009; Vieira et al. 2010; Vicentin et al. 2011 e Morais, 2011). Neste trabalho é feita a primeira ocorrência de larvas de terceiro estágio de Brevimulticaecum sp. parasitando o trato intestinal de A. ocellatus e A. crassipinnis coletados em lagos de várzea do Rio Solimões, Amazonas. As larvas de Contracaecum sp. podem ocasionar anisaquíase. Estas larvas têm baixa especificidade parasitária, sendo registradas em várias espécies de peixe (Martins et al. 2003; Madi e Silva, 2005; Moreira, 2008; Luque et al. 2011). Na fase adulta estas espécies são parasitas de aves piscívoras (Vicente et al. 1995). Foi encontrado larvas de Contracaecum sp. parasitando P. nattereri e C. monoculus, capturados em lagos de várzea na Amazônia (Morais, 2011; Santana, 2013). Neste trabalho é feita a primeira ocorrência de larvas de Contracaecum sp. parasitando intestino de A. ocellatus em lagos de várzea na Amazônia. Apesar de não ter

uma expressiva comercialização nos mercados de peixes da região, o hospedeiro é bastante apreciado pela população ribeirinha local, potencializando o agente etiológico de doença aguda do trato intestinal em seres humanos, causado pelas espécies deste gênero parasita. Procamallanus (S.) inopinatus é uma espécie com baixa especificidade parasitária. Esta espécie de Nematoda é bastante comum, parasita 51 espécies de peixes (Moravec, 1998; Moreira, 1994; Eiras et al. 2010). Na Amazônia central P. (S.) inopinatus é citada para Brycon amazonicus Spix & Agassiz, 1829 capturados no lago Catalão (Andrade et al. 2001) e no Rio Juruá (Aquino-Pereira, 2010). Pseudoplatystoma puncifer Linnaeus, 1766 adquiridos nas feiras de peixes de Manaus (Lopes et al. 2009). Pygocentrus nattereri capturadas no Rio Solimões (Vital, 2008; Morais, 2011). Cichla monoculus capturados em lagos de várzea do Rio Solimões (Santana, 2013). Neste trabalho foram coletados quatro indivíduos adultos parasitando o intestino de A. ocellatus. A família Cystidicolidae possui 24 gêneros e Pseudoproleptus é um deles e têm 15 espécies (Moravec e Klimpel, 2009). Satanoperca jurupari (Heckel, 1840) capturados no Rio Guamá, em Belém, Estado do Pará estavam parasitados por Pseudoproleptus sp. (Melo et al. 2011). Apistogramma agassizii (Steindachner, 1875) (Perciformes, Cichlidae); Bryconops giacopinii (Fernández-Yépez, 1950) e Bryconops caudomaculatus (Characiformes, Characidae); Characidium pterostictum Gomes, 1947 (Characiformes, Crenuchidae); Gymnotus coropinae Hoedeman, 1962 (Gymnotiformes, Gymnotidae); Hemigrammus bellottii (Steindachner, 1882) (Characiformes, Characidae) capturados nos igarapés da Reserva Ducke, Estado Amazonas, Manaus estavam parasitados por Pseudoproleptus sp. (Anjos, 2012). Neste trabalho é feito o primeiro registro de Pseudoproleptus sp. parasitando A. ocellatus e A. crassipinnis. Spiroxys spp. são citadas parasitando tartarugas de água doce nas Américas Central e do Norte. Spiroxys contortus (Rudolphi, 1819) tem ampla distribuição geográfica e parasita peixes de água doce nas Américas do Sul, Central e do Norte, acredita-se que peixes de água doce parasitados por larvas de Spiroxys sp. sejam S. contortus (Moravec, 1998). Três peixes carnívoros Pygocentrus piraya (Cuvier, 1819), Serrasalmus brandtii Lütken, 1975 e Cichla kelberi Kullader & Ferreira, 2006 capturados no reservatório de Três Marias, Rio São Francisco no Estado de Minas Gerais estavam parasitados por Spiroxys sp. (Santos et al. 2009). Neste trabalho foi encontrada uma larva de Spiroxys sp. parasitando A. ocellatus capturados em lagos de várzea na Amazônia. No Brasil foram registradas 176 espécies de Copepoda parasitando 179 espécies de

peixes de água doce. O maior número de espécies de Copepoda parasita já registrado para região Neotropical (Luque e Tavares, 2007). Não existe na literatura nenhum registro de uma espécie de Copepoda, endêmica a região Neotropical, parasitando alguma das duas espécies de Astronotus. Lamproglena monodi Capart, 1944 foi descrita parasitando as brânquias e a pele de peixes da família Cichlidae da África: Serranochromis thumbergii (Castelnau, 1861); Haplochromis macrops (Boulenger, 1911); H. eduardi Regan, 1921; H. moffati; H. serridens Regan, 1925 e H. fasciatus (Perugia, 1892) em Pweto, lago Moreo, Katanga, no Congo (Yamaguti, 1963). A única citação de uma espécie de Copepoda parasitando A. ocellatus é de uma espécie exótica da família Lernaeidae, L. monodi. Astronotus ocellatus, Cichla ocellaris Bloch & Schneider, 1801, Oreochromis niloticus (Linnaeus, 1758) e Tilapia rendalli (Boulenger, 1897) capturados no Rio Guandú, Estado do Rio de Janeiro, estavam parasitados por L. monodi uma espécie parasita de ciclídeos africanos introduzida no Brasil (Azevedo et al. 2012). Estas introduções podem ter um sério impacto sobre as comunidades de parasitos nativos, como o caso de L. monodi. Esta espécie foi descrita no Congo, já foi citada várias vezes parasitando peixes do sudeste da Ásia e foi introduzido no Brasil através da introdução de seu hospedeiro (Azevedo et al. 2012). Para a Amazônia são citadas duas espécies, T. elongatus (Thatcher, 1986) parasito dos filamentos brânquias de Plagioscion squamosissimus (Heckel, 1840) capturados no Rio Solimões, no Estado do Amazonas (Thatcher, 1986). E T. tamarae Amado e Rocha, 1996 parasita dos filamentos brânquias de P. squamosissimus capturado no Lago Rico, próximo a Cocalinho, Rio Araguaia no Estado de Goiás (Amado e Rocha, 1996). Neste trabalho foram coletados 22 T. elongatus nas narinas de A. ocellatus e A. crassipinnis. Dois novos hospedeiros e um novo local de fixação são citados e é ampliada a distribuição geográfica de T. elongatus. Somente as fêmeas adultas de Ergasilus spp. são parasitos, os machos, náuplios, copepoditos e as fêmeas jovens são de vida livre. As fêmeas fecundadas procuram o hospedeiro e passam o resto de suas vidas fixadas como ectoparasitos. Elas podem se fixar na superfície do corpo, filamentos branquiais, fossas nasais, boca e canais da linha lateral e nadadeiras. Para a Amazônia são citadas 24 espécies Ergasilus (Varella, 1985; 1992; Malta, 1992; Malta e Varella, 1996). Neste trabalho é feito o primeiro registro de ocorrência de uma espécie do gênero Ergasilus sp. parasitando os filamentos branquiais de A. ocellatus.

As espécies da subclasse Branchiura são ectoparasitos de peixes e, ocasionalmente, de anfíbios e répteis. Elas parasitam a cavidade branquial, bucal, superfície do corpo e base das nadadeiras de seus hospedeiros. Fixam-se aos seus hospedeiros por meio da maxila, maxílula, antenas, antênulas, espinhos, ganchos e dentes. Além disso, a parte ventral da carapaça é côncava e funciona como uma ventosa, ao ser comprimida sobre o corpo do hospedeiro pela ação da corrente de água (Yamaguti, 1963; Malta, 1982a; 1982b; 1984; Malta e Varella, 1996; 2000). Na região Neotropical ocorrem 34 espécies de Branchiura, 22 do gênero Argulus Müller, 1785; dez de Dolops Audouin, 1837 e duas de Dipteropeltis Thiele, 1901. Para o Brasil são citadas 20 espécies, nove de Argulus, nove de Dolops e duas de Dipteropeltis, Para a Amazônia são citadas onze espécies, cinco de Argulus, cinco de Dolops e uma de Dipteropeltis (Malta, 1984; Malta e Varella, 1998; 1996; 2000). Na literatura são citadas quatro espécies de Branchiura parasitando A. ocellatus: Argulus sp., D. discoidalis, D. geayi e D. bidentata. Neste trabalho foram encontradas Argulus multicolor, D. geayi e D. bidentata parasitando A. ocellatus e A. crassipinnis. Argulus multicolor é registrado pela primeira vez parasitando A. ocellatus. São conhecidas cerca de 130 espécies do filo Pentastomida (Almeida e Christoffersen, 1999). As larvas parasitam peixes da África e do Brasil (Junker et al. 1998; Travassos e Freitas, 1940; Rego e Eiras 1989). Os adultos são parasitos do sistema respiratório de jacarés e crocodilos (Riley, 1986; Rego et al. 1987; Junker e Broomker, 2006). No Brasil Sebekia sp. foi citada parasitando H. malabaricus, Phallocercos hapargos (Lucinda, 2008), P. corruscans; S. marginatus Valenciennes, 1837 (Rego e Eiras, 1989; Vicentin, 2009; Almeida et al. 2010; Vicentin et al. 2011). Astronotus ocellatus foi citado como hospedeiro de larvas Sebekia sp. (Travassos et al. 1928). Para a Amazônia larvas de Sebekia sp. são citadas parasitando P. fasciatum e P. nattereri (Thatcher, 1981; Morais, 2011). Neste trabalho é feito o primeiro registro da ocorrência de larvas de Sebekia sp. parasitando A. crassipinnis. Larvas de espécies do gênero Subtriquetra sp. são parasitos comuns em peixes da África (Junker et al. 1998). No Brasil Subtriquetra sp. foi citada parasitando H. malabaricus (Travassos e Freitas, 1940). Neste trabalho é feito primeiro registro de larvas de Subtriquetra sp, parasitando A. ocellatus coletados na região Amazônica.

5.2 Análise dos índices e descritores ecológicos dos parasitos A observação biológica parasitológica de peixes baseia-se, no conhecimento, na composição e na estrutura da comunidade parasitária nos ambientes aquáticos. Essa avaliação é necessária para identificar alterações nas infracomunidades de parasitos separando as que ocorrem naturalmente daquelas atribuídas a fatores antropogênicos (Gelnar et al. 1997). No presente trabalho analisou-se qualitativamente e quantitativamente as espécies de metazoários parasitos de A. ocellatus e A. crassipinnis capturados em seis lagos de várzea da Amazônia. As espécies de Monogenoidea são ectoparasitos que apresentam ciclo de vida direto. Parasitam os filamentos branquiais, pele, bexiga natatória de peixes que habitam principalmente os ambientes lênticos, onde é possível completar seus ciclos de vida. Elas têm alta especificidade parasitária, normalmente parasitam uma espécie de hospedeiro ou espécies de filogeneticamente próximas (Cone e Kurt, 1982). A fauna parasitária, em populações de hospedeiros de uma mesma espécie, em diferentes regiões, pode sofrer diferenças na riqueza e na composição parasitária. Isto acontece devido à exposição à diversidade parasitária em cada região (Luque, 2004). Astronotus ocellatus capturados no rio Guandú, no Estado do Rio de Janeiro estavam parasitados por seis espécies: Gussevia sp. (Monogenoidea), Contracaecum sp. (Nematoda), Placobdella sp. (Hirudínea), Polimorphus sp. (Acanthocephala), Lamprogrena sp. (Copepoda), gloquídias (larvas de Mollusca). Os maiores índices parasitários foram de Gussevia sp. (P= 71,40%; Ab= 12,6 e intensidade= 17,64) (Azevedo et al. 2007). Astronotus ocellatus capturados no lago Pracuúba, no Município de Pracuúba, no Estado do Amapá, estavam parasitados por duas espécies de Monogenoidea, G. astronoti com prevalência de 68,3% e G. rogersi com 87,6% (Neves et al. 2013). Neste trabalho as espécies de Gussevia: G. asota prevalência de 60%, G. astronoti 56% e G. rogersi 56% em A. ocellatus e de 75%, 75% e 79,17%, em A. crassipinnis também apresentaram as maiores prevalências. Espécies do gênero Gussevia estão intimamente relacionadas à família Cichlidae (Braga, 2013). Os ambientes lênticos, onde habitam os hospedeiros estudados neste trabalho, facilitam a infestação destes parasitos. Uma comunidade de parasitos encontra-se em equilíbrio quando ela é formada por um núcleo de espécies dominantes, com espécies interagindo em sentido contrário para a queda deste equilíbrio. As espécies centrais são frequentes e numerosas, enquanto que as satélites apresentam baixas frequências e são menos numerosas (Bush e Holmes, 1986). A fauna parasitária de A. ocellatus não teve nenhuma espécie central e cinco foram

secundárias: G. asota; G. astronoti; G. rogersi; metacercária Diplostomidae e Brevimulticaecum sp. e as demais foram satélites. Em A. crassipinnis três espécies foram centrais: G. asota, G. astronoti e G. rogersi, duas secundárias: Posthodiplostomum sp. e Brevimulticaecum sp. e nove satélites: Herpetodiplostomum sp., metacercária de Acanthostomidae, metacercária de Diplostomidae, Pseudocapillaria sp., Pseudoproleptus sp., T. elongatus, D. bidentata, D. geayi e Sebekia sp. A ausência de espécies centrais indica um distante equilíbrio na comunidade parasitária (Bush e Holmes, 1986; Caswell, 1978). Nos dados encontrados neste trabalho, a fauna parasitária de A. ocellatus não apresentou espécie central. Em geral as espécies de parasitos apresentam um padrão de distribuição agregado. Este padrão age para aumentar a regularização dependente da intensidade e abundância tanto de hospedeiros como de parasitos, além de reduzir o nível de competição interespecífica entre os parasitos (Zuben, 1997). Este padrão em infestações por espécies de parasitos pode ser influenciado pela heterogeneidade de exposição dos hospedeiros aos parasitos em função da susceptibilidade dos hospedeiros a infecções (Poulin, 1998). Muitos hospedeiros podem estar infectados por poucos parasitos ou não estarem infectados, ou alguns indivíduos da comunidade podem ser infectados por uma elevada intensidade (Poulin, 1993). O coeficiente de dominância indica o grau de importância de uma espécie de parasito em relação ao conjunto da comunidade (Serra-Freire, 2002). Pseudoplatystoma tigrinum (Valenciennes, 1840) capturados no encontro das águas dos Rios Negro e Solimões próximo a Manaus estavam parasitados por sete espécies. As espécies de parasitos dominantes foram larvas de Nematoda com 53,44% e pelo Monogenoidea Vancleavius fungulus com 43,41%, ambas representando 96,85% do total da comunidade (Lopes et al. 2009). Neste trabalho as espécies dominantes também foram de Nematoda e de Monogenoidea como o encontrado por Lopes et al. (2009). Duas espécies de Nematoda em A. ocellatus, Brevimulticaecum sp. (38,25%) e Contracaecum sp, (16,22%). E, em A. crassipinnis, Brevimulticaecum sp. (38,36%) e o Monogenoidea G. astronoti (18,27%). Com relação à dominância das espécies de Nematoda pode ser pelo fato de apenas dois indivíduos, um A. ocellatus e um A. crassipinnis estarem com uma elevada intensidade de larvas no intestino: 1105 e 850. Este fato corrobora com o conceito de aleatoriedade das infecções parasitárias, onde muitos hospedeiros abrigam poucos parasitos e poucos hospedeiros abrigam um grande número de parasitos (Anderson e Gordon, 1982). A

dominância das espécies de Monogenoidea em A. crassipinnis pode ser por serem monóxenos (Eiras, 1994). A diversidade leva em consideração a riqueza e a abundância das espécies (Magurran, 2004). A diferença na riqueza da comunidade componente de parasitos é relacionada às características ecológicas do hospedeiro, tais como, dieta ou habitat (Poulin, 1995). Astronotus ocellatus e A. crassipinnis são onívoros com tendência carnívora, preferem ambientes lênticos e de pouca profundidade (Kullander, 1986). Neste trabalho a maior riqueza de espécies e abundância foi a de A. ocellatus. O maior índice de diversidade e a maior uniformidade foi a de A. crassipinnis. Apesar das duas espécies apresentarem o mesmo comportamento alimentar e compartilharem dos mesmos ambientes, não se deve descartar aspectos como diferenças imunológicas dos hospedeiros e especificidade parasitária, contribuindo para uma maior incidência de espécies de parasitos em A. ocellatus. Durante o desenvolvimento ontogenético dos peixes, inúmeras alterações ocorrem na sua biologia, principalmente em relação à dieta e as condições fisiológicas (Takemoto e Pavanelli, 2000). A maior exposição às formas infectantes aumenta com o desenvolvimento corporal do hospedeiro (Yamada, 2012). O comprimento do hospedeiro é considerado uma expressão de sua idade e um dos fatores mais importantes na variação das infrapopulações parasitárias (Lizama, 2003). Astronotus ocellatus capturados no rio Guandú, no Estado do Rio de Janeiro não apresentaram correlação significativa entre o comprimento padrão e abundância parasitária de Gussevia sp. (Azevedo et al. 2007). Astronotus ocellatus capturados no lago Pracuúba, Estado do Amapá, apresentaram correlação significativa entre o comprimento padrão e a abundância de G. rogersi (Neves et al. 2013). Espécies de peixes maiores teriam mais tempo de contato com formas infectantes, favorecendo o acúmulo de parasitos (Yamada, 2008). A maior quantidade de alimentos ingeridos por peixes maiores favorece um aumento no parasitismo (Takemoto e Pavanelli, 2000). Neste trabalho não houve correlação significativa entre o comprimento padrão de A. ocellatus e a intensidade e abundância das espécies de parasitos. Astronotus crassipinnis teve correlação negativa moderada e fraca entre o comprimento padrão e a intensidade de G. rogersi e a abundância do Nematoda Pseudocapillaria sp. As correlações negativas fracas e moderadas podem estar relacionadas a uma dieta equilibrada do hospedeiro que é onívoro

com tendência à carnívora. O ambiente lêntico, associado às adaptações de fixação, a especiação parasitária e disponibilidade de formas infectantes, facilitam a colonização dos hospedeiros por espécies de parasitos presentes nestes locais. A similaridade pode interpretar uma igualdade no comportamento dos hospedeiros no nível trófico, indicando uma forte relação ecológica entre as espécies de hospedeiros estudadas (Serra-Freire, 2002). Espécies de hospedeiros relacionados filogeneticamente, simpátricas e com distâncias geográficas curtas podem resultar em similaridade nas suas parasitofaunas (Poulin e Morand, 1999). Distâncias curtas filogenéticas entre hospedeiros afetam as similaridades entre as comunidades parasitárias, a troca de espécies de parasitos, ao longo do tempo evolucionário é facilitada entre espécies filogeneticamente próximas, devido a um ancestral comum (Poulin, 1995). As infracomunidades de duas espécies de Siluriformes, P. puncifer (Linnaeus, 1766) e P. tigrinum (Spix e Agassiz, 1826) capturadas no encontro das águas dos rios Solimões e Amazonas tiveram 63,3% de similaridade entre as comunidades de parasitos. As espécies de peixes estudadas eram simpátricas, filogeneticamente próximas, foram capturadas no mesmo ambiente, na mesma época do ano e possuem o mesmo hábito alimentar (Lopes et al. 2009). Vários trabalhos utilizando índice de similaridade entre as infracomunidades parasitárias de hospedeiros cogenéricos mostraram similaridade significativa entre as espécies de parasitos (Luque et al. 1996; Takemoto e Pavanelli, 1996; Luque e Alves, 2001). Neste trabalho as comunidades de parasitos analisados apresentaram um nível de similaridade de 67%, o que corrobora com os dados de Lopes et al. (2009). Astronotus ocellatus e A. crassipinnis tiveram treze espécies de parasitos em comum.

6. CONCLUSÃO

Astronotus ocellatus e A. crassipinnis vivem em lagos de várzea da Amazônia. Astronotus ocellatus é responsável pela manutenção da vida de 25 espécies de parasitos e A. crassipinnis por 14 espécies indicando a importância de cada ser vivo dentro de um ecossistema. Astronotus ocellatus e A. crassipinnis ocorreram como hospedeiros definitivos, intermediários e ou paratênicos de 26 espécies de parasitos. A fauna parasitária de A. ocellatus foi elevada de 19 para 25 espécies de parasitos. Enquanto para A. crassipinnis elevou-se de três para 11 espécies. Este trabalho amplia o conhecimento das espécies de parasitos presentes em diferentes 62

lagos de várzea da Amazônia para peixes da família Cichlidae sendo reportados novos registros e ocorrências. O conhecimento desta diversidade de parasitos indica a complexidade do sistema e pode ser utilizado como indicador de qualidade e mudanças ambientais dos rios e lagos da Amazônia. Contudo estudos mais aprofundados precisam ser feitos para aumentar o conhecimento sobre o papel destas comunidades.

7. BIBLIOGRAFIA Abdallah, V.D.; Azevedo, R.K.; Luque, J.L. 2008. Notes on the morphology of two species of Gussevia Kohn & Paperna (Monogenea: Dactylogyridae) parasitic on Astronotus ocellatus (Agassiz) (Perciformes: Cichlidae) from Brazil, Pan-American Journal of Aquatic Sciences, 3(2): 101-104. Aguirre-Macedo, M.L.; Scholz, T.; Gozález-Solís, D.; Vidal-Martínez, V.M.; Posel, P.; Arjona-Torres, G.; Siu-Estrada, E.; Dumailo, S. 2001. Larval helminths parasitizing freshwater fishes from the Atlantic coast of Nicaragua. Comparative Parasitolology, 68(1): 42–51. Almeida, W.D.; Christoffersen, M.L. 1999. A cladistic approach to relationships in Pentastomida. Journal Parasitology, 85: 695–704. Almeida, W.O.; Silva-Souza, A.T.; Sales, D.L. 2010. Parasitism of Phalloceros harpagos (Cyprinodontiformes: Poeciliidae) by Sebekia oxycephala (Pentastomida: Sebekidae) in the headwaters of the Cambé River, Paraná State, Brazil. Brazilian Journal of Biology, 70(2): 457-458. Alves, D.R.; Luque, J.L. 2001. Community Ecology of the Metazoan Parasites of White Croaker, Micropogonias furnieri (Osteichthyes: Sciaenidae), from the Coastal Zone of the State of Rio de Janeiro, Brazil. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 96(2): 145- 153. Amado, M.A.P.; Rocha, C.E.F. 1996. Therodamas tamarae, a new species of copepod (Poecilostomatoida: Ergasilidae) parasitic on Plagioscion squamosissiumus (HECKEL) from the Araguaia River, Brazil; with a key to the species of the genus. Hydrobiologia 325: 77-82. Amato, J.F.R.; Boeger, W.A.; Amato, S.B. 1991. Protocolos para laboratório: coleta e processamento de parasitos de pescado. Rio de Janeiro. Imprensa Universitária, 77pp. Anderson, R.M.; Gordon, D.M. 1982. Processes influencing the distribution of parasite numbers within host populations with special emphasis on parasite-induced host 63

mortalities. Parasitology 85: 373-398.Andrade, S.M.S.; Malta, J.C.O.; Ferraz, E. 2001. Fauna parasitológica de alevinos de matrinxã, Brycon cephalus (Günther, 1869) coletados nos rios Negro e Solimões, na Amazônia Central. Acta Amazonica, 31(2): 263-273. Andrade, S.M.S.; Malta, J.C.O.; Ferraz, E. 2001. Fauna parasitológica de alevinos de matrinxã, Brycon cephalus (Günther, 1869) coletados nos rios Negro e Solimões, na Amazônia Central. Acta Amazonica, 31(2): 263-273. Anjos, N.A. 2008. Marcadores Moleculares em Astronotus ocellatus para o monitoramento ambiental de áreas susceptíveis a impactos causados pela indústria de petróleo. Tese de Doutorado. Instituto Nacional de Pesquisa da Amazônia/Universidade Federal do Amazonas, Manaus, Amazonas. 160 pp. Anjos, C.S. 2012. Os parasitos de peixes de igarapés da Reserva Ducke, Manaus, AM. Dissertação de Mestrado, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Manaus. 133pp. Aquino-Pereira, S.L. 2010. Composição e estrutura das infracomunidades parasitárias de Brycon amazonicus (Spix & Agassiz, 1829) explotada nos rios Juruá e Purus, tributários do rio Solimões e desembarcada em Manaus no Estado do Amazonas, Brasil. Tese de Doutorado, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia. Manaus, Amazonas. 71 pp. Araújo, L.M.S. 2004. Assembléia íctica em ambientes lacustres da RDS Piranha, Manacapuru, Amazonas, Brasil. Dissertação de Mestrado, Instituto Nacional de Pesquisas/Universidade Federal do Amazonas, Manaus, Amazonas. 66 pp. Ayres, M.; Ayres-JR, M.; Ayres, D.L.; Santos, A.S.; 2000. BioEstat. Aplicações estatísticas nas áreas das ciências Biológicas e médicas. Versão 2.0. Sociedade Cível Mamirauá. Ayres, M.; Ayres-JR, M.; Ayres, D.L.; Santos, A.S.; 2007. BioEstat. Aplicações estatísticas nas áreas das ciências Biológicas e médicas. Versão 5.0. Sociedade Cível Mamirauá. Azevedo, R.K.; Abdallah, V.; Luque, J.L. 2006. Ecologia da comunidade de metazoários parasitos do acará Geophagus brasiliensis (Quoy & Gaimard, 1824) (Perciformes: Cichlidae) do rio Guandu, Estado do Rio de Janeiro, Brasil. Revista Brasileira de Parasitologia Veterinária, 28(4): 403 - 411. Azevedo, R.K.; Abdallah, V.; Luque, J.L. 2007. Ecologia da Comunidade de Metazoários Parasitos do Apaiarí Astronotus ocellatus (Cope, 1872) (Perciformes: Cichlidae) do rio

Guandu, Estado do Rio de Janeiro, Brasil. Revista Brasileira de Parasitologia Veterinária, 16(1): 15 – 20. Azevedo, R.K.; Abdallah, V.D.; Silva, R.J.; Azevedo, T.M.P.; Martins, M.L.; Luque, J.L. 2012. Expanded description of Lamproglena monodi (Copepoda: Lernaeidae), parasitizing native and introduced fishes in Brazil. Revista Brasileira de Parasitologia Veterinária, 21(3): 263-269. Bellay, S.; Oliveira, E.F.; Almeida-Neto, M.; Lima Junior, D.P.; Takemoto, R.M.; Luque, J.L. 2013. Developmental stages of parasites influences the structure of fish-parasite networks. PLOS ONE, 8(10): 1-6. Berger, W.H., Parker, F.L., 1970. Diversity of planktonic Foraminifera in deep sea sediments. Science 168, 1345–1347. Boeger, W.A.; Martins, M; Thatcher, V.E. 1993. Ergasilus hypophytalmus sp.n (Copepoda, Poecilostomatoida, Ergasilidae) from the gills rakers of Amazonian catifishes, Hypophtalmus edentatus Spix, 1826 and H. fimbriatus Kner, 1857 (Teleostei, Siluriformes). Revista Brasileira de Biologia, 53(3): 421-424. Boeger, W.A.; Vianna R.T. 2006. Monogenoidea. In: Thatcher VE. Amazon Fish Parasites. Sofia: Pensoft Publishers. . p. 42-116. Bouvier, M. 1899. Les crustacés parasites du genre Dolops Audoin. Bulletin Sociéte Philomatique de Paris, 8(10): 53-81. Braga, M.P. 2013. Padrões de interação e diversificação dos Monogenoidea parasitos de brânquias de peixes dulcícolas na Região Neotropical. Dissertação de mestrado, Universidade Federal do Paraná, Curitiba. 58pp. Britski, H.A.; Silimon, K.Z.S.; Lopes, B.S. 1999. Peixes de Pantanal. Manual de identificação. Embrapa. Serviço de produção – SPI, Brasília, DF, 184pp. Brooks, D.R. 1980. Revision of The Achantostominae Poche, 1926 (Digenea: Cryptogonimidae). Zoological Journal of the Linnean Society of Washington 45: 53- 56. Bush, A.O.; Aho, J.M.; Kennedy, C.R. 1990. Ecological versus phylogenetic determinants of helminth parasite community richness. Evolutionary Ecology, 4: 1-20. Bush, A.O.; Lafferty, K.D.; Lotz, J.M.; Shostak, A.W. 1997. Parasitology meets ecology on its own terms: Margolis et al. 1982. Revisited. Journal of Parasitology, Lancaster, 83(4): 575-583. Bush, A.O.; Holmes, J.C. 1986. Intestinal helminthes of lesser scaup ducks: an interactive

community. Canadian Journal of Zoology, 64(1): 142-154. Caswell, H. 1978. Predator-Mediated Coexistence: A nonequilibrium model. American Naturalist, 112, 983: 127-154. Catto, J.B.; Amato, J.F.R.; 1993a. Digenetic trematodes (Criptogonimidae, Acanthostominae) parasites of Caiman crocodilus yacare (Reptilia:Crocodylia) from the Pantanal Mato- grossense with the descriptions of a new species. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 88(3): 435-440. Cohen S.C.; Justo M.C.N.; Kohn A. 2013. South American Monogenoidea parasites of fishes, amphibians and reptiles. Oficina de Livros: Rio de Janeiro. p. 663. Cone, D.K.; Kurt, M.D.B.; 1982. The host especifity of Urocleidus adspectus ( M u l l e r, 1 9 3 8 ) ( M o n o g e n e a : Ancyrocephalinae). Journal of Parasitology, vol. 75, pp. 702- 706 Claro-Jr, L.H. 2003. A influência da floresta alagada na estrutura trófica de comunidades de peixes em lagos de várzea da Amazônia Central. Dissertação de Mestrado, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia/Universidade Federal do Amazonas. Manaus, Amazonas. 61pp. Eiras, J.C. 1994. Elementos de ictioparasitologia. Porto: Fundação Eng. António de Almeida, 339pp. Eiras, J.C.; Takemoto, R.M.; Pavanelli, G.C. 2006. Métodos de estudo e técnicas laboratoriais em parasitologia de peixes. 2ª ed. Maringá: Eduem: 199 pp. Eiras, J.C.; Takemoto, R.M.; Pavanelli, G.C. 2010. Diversidade dos parasitas de peixes de água doce do Brasil. Maringá, PR: Ed.Clichetec: NUPELIA. 333pp. Ferreira, E.J.G.; Zuanon, J.A.S.; Santos, G.M. 1998. Peixes Comerciais do Médio Amazonas: região de Santarém, Pará. Edições IBAMA. Brasília, DF. 214pp. Fischer, C.; Malta, J.C.O.; Varella, A.M.B. 2002. A fauna de parasitas do tambaqui, Colossoma macropomum (Cuvier, 1818) (Characiformes: Characidae) do médio rio Solimões, estado do Amazonas (AM) e do baixo rio Amazonas, estado do Pará (PA), e seu potencial como indicadores biológicos. Acta Amazonica, 33(4): 651-662. Fontenele, O. 1951. Contribuição para o conhecimento da biologia do apaiari, Astronotus ocellatus, (Spix) (Pisces, Cichlidae), em cativeiro: hábitos de reprodução, hábitos de desova e prolificidade. Revista Brasileira de Biologia, 11: 467-484. Furch, K.; Junk, W.J. 1997. Physicochemical conditions in the floodplains. p. 69-108. In: Junk, W.J. (Ed.) The Central Amazon floodplain: ecology of a pulsing system.

Ecological studies, Vol. 126. Springer, Berlin. Gelnar, M.; Sebelova, S.; Dusek, L.; Koubkova, B.; Jurajda, P.; Zahradkova, S. 1997. Biodiversity of parasites in freshwater environment in relation to pollution. Parasitologia, 39(3): 189–200. Goulding, M. 1980. The fishes and the Forest. Exploration in Amazonian Natural History. University of California Press, Berkeley USA. 280pp. Goulding, M.; Carvalho, M.L. & Ferreira, E.G. 1988. Rio Negro: Rich Life in Poor Water: The Hague: SBP Academic Publishing, Netherlands. Granado-Lorencio, C.; Araújo-Lima, C.A.R.M.; Lobón- Cerviá, J. 2005. Abundance – distribuition relationships in fish assembly of the Amazonas floodplain lakes. Ecography, 28: 515-520. Guidelli, G.; Tavechio, W.L.G.; Takemoto, R.M.; Pavanelli, G.C. 2006. Fauna parasitária de Leporinus lacustris e Leporinus friderici (Characiformes, Anostomidae) da planície de inundação do alto rio Paraná, Brasil. Acta Scientiarum Biological Sciences, 28(3): 281–290. Hammer, O.; Harper, D.A.T. e Rian, P.D. 2001. Past: Palaeonthological statistics software package for education and data analysis. Version. 1.37. Junk, W.J.; Bayley, P.B.; Sparks, R.E. 1989. The flood pulse concept in river-floodplain systems. CanadianJournal of Fishers and Aquatic, 106: 110-127. Junk, W.J.; Furch, K. 1993. A general review of tropical South American floodplains. Wetlands Ecology and Management, 2(4): 231-238. Junk, W.J.; Soares, M.Q.M.; Saint-Paul, U. 1997. The fishes. p. 385-408. In: Junk, W.J. (Ed.) The Central Amazon floodplain, ecology of a pulsing system, ecological studies. 126, Springer, Berlin. Alemanha. Junker, K.; Broomker, J.; Booyse, D.G. 1998. Pentastomid infection in cichlid fishes in the Kruger National Park and description of the infective larva of Subtriquetra rileyi n. sp. Onderstepoort Journal of Veterinary Research, 65: 159-167. Junker, K.; Broomker, J. 2006. A check-list of the pentastomid parasites of crocodilians and freshwater chelonians. Onderstepoort Journal of Veterinary Research, 73: 27-36. Keith, P.; Bail, P.Y.L.; Planquette, P. 2000. Atlas des poissons d’eau douce de Guyane (tome 2, fascicule I). Paris: Publications scientifiques du Muséum national d’Histoire naturelle. 286 pp.Kohn, A.; Fernandes, B. M. M.; Macedo, B.; Abramson, B. 1985. Helminths parasites of freswater fishes from Pirassununga, SP, Brazil. Memórias do

Instituto Oswaldo Cruz, 80(3): 327-336. Kohn, A.; Fernandes, B.M.M.; Cohen, S.C. 2007. South American trematodes parasites os fishes. Ed. Imprinta Express, Rio de Janeiro, CNPq, Fiocruz. 318pp. Kritsky, D.C.; Thatcher, V.E.; Kayton, R.J. 1980. Neotropical Monogenea. 3. Five new species from South America with the proposal of Tereancistrum gen. n. and Trinibaculum gen. n. (Dactylogyridae: Ancyrocephalinae). Acta Amazônica, 10(2): 411- 417. Kritsky, D.C.; Thatcher, V.E.; Boeger, W.A. 1986. Neotropical Monogenea. 8. Revision of Urocleidoides (Dactylogyridae, Ancyrocephalinae). Proceedings of the Helminthological Society of Washington, 53(1): 1-37. Kritsky, D.C.; Thatcher, V.E.; Boeger, W. A. 1989. Neotropical Monogenea. 15.Dactylogyrids from the gills of Brazilian Cichlidae with proposal of Sciadicleithrum gen. n. (Dactylogyridae). Proceedings of the Helminthological Society of Washington, 56(2): 128-140. Kritsky, D.C.; Boeger, W.A.; Popazoglo, F. 1995. Neotropical Monogenoidea. 22. Variation in Scleroductus species (Gyrodactylidae) from Siluriform fishes of Southeastern Brazil. Journal of Helminthological Society of Washington, 62(1): 53-56. Kritsky, D.C.; Stockwell, C.A. 2005. New species of Gyrodactylus (Monogenoidea, Gyrodactylidae) from the white sands pupfish, Cyprinodon tularosa, in New Mexico. The Southwestern Naturalist, 50(3): 312-317. Kullander S.O. 1986. Cichlid fish of the Amazon River drainage of Peru. Swidish Museum of Natural History. Stockholm, Sweden. 431 pp. Kullander, S.O. 1988. Teleocichla, a new genus of South American rheophilic cichlid fishes with six new species (Teleostei: Cichlidae). Copeia, 196-230. Kullander, S.O. 1998. A phylogeny and classification of the South American Cichlidae (Teleostei: Perciformes). 461-498, In: L.R. Malabarba, R.E.; Reis, R.P. Vari, Z.M.S. Lucena and C.A.S. Lucena (eds.). Phylogeny and classification of Neotropical fishes. Edipucrs, Porto Alegre. Lacerda, A.C.F.; Takemoto, R.M.; Pavanelli, G.C. 2008. Lists of species: Digenea, Nematoda, Cestoda, and Acanthocephala, parasite in Potamotrygonidae (Chondrichthyes) from the upper Paraná River floodplain, states of Paraná and Mato Grosso do Sul, Brazil. Check list, 4(2): 15–122. Lacerda, A.C.F.; Takemoto, R. M.; Pavanelli, G.C. 2009. Ecology of endoparasites of the

fluvial stingray Potamotrygon falkneri (Chondrichthyes: Potamotrygonidae) from the upper Paraná River floodplain, Brazil. Brazilian Journal of Biology, 69(2): 297-303. Lima, M.A. 2010. A fauna de parasitas de Serrasalmus rhombeus (Linnaeus, 1776) (Characiformes: Characidae) de lagos de várzea da Amazônia Central. Dissertação de Mestrado, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia. Manaus, Amazonas. 25 pp Lizama, M.A.P. 2003. Estudo da relação entre a comunidade parasitária, meio ambiente e dinâmica da população de Prochilodus lineatus (Valenciennes, 1836) e Astyanax altiparanae Garutti & Britski, 2000, na planície de inundação do alto rio Paraná, Brasil. Tese de Doutorado, Universidade Estadual de Maringá, Maringá, Paraná. 68pp. Lizama, M.A.P.; Takemoto, R.M.; Pavanelli, G.C. 2008. Ecological aspects of metazoan parasites of Astyanax altiparanae Garutti & Britski, 2000 (Characidae) of the upper Paraná River floodplain, Brazil. Boletim do Instituto de Pesca, São Paulo, 34: 527- 533. Lopes, L.P.C. 2006. Composição e estrutura da comunidade parasitária associada às espécies do gênero Pseudoplatystoma (Bleeker, 1862) (Siluriformes: Pimelodidae) da Amazônia Central, Brasil. Dissertação de Mestrado, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Manaus, Amazonas. 44 pp. Lopes, L.P.C.; Varella, A.M.B.; Malta, J.C.O. 2009. Metazoan parasites of Pseudoplatystoma puncifer (Linnaeus, 1766) and Pseudoplatystoma tigrinum (Spix & Agassiz, 1829) (Siluriformes: Pimelodidae) of the Central Amazon Basin, Brazil. Biologia Geral e Experimental, 9(2): 3-15. Lowe-McConnel, R. H. 1999. Estudos Ecológicos de Comunidades de peixes tropicais. Ludwig, J.A.; Reynolds, J.F. 1988. Statistica ecology: a primer on methods and computing. John Wiley e Sons, New York, USA. 316pp. Luque, J.L. e Alves, D.R. 2001. Ecologia das comunidades de metazoários parasitos, do xaréu, Caranx hippos (Linnaeus) e do xerelete, Caranx tatus Agassiz (Osteichthyes, Carangidae) do litoral do estado do Rio de Janeiro, Brasil. Revista Brasileira de Zoologia, 18(2): 399–410. Luque, J.L.; Amato, J.F.R.; Takemoto, R.M. 1996. Comparative analysis of the communities of metazoan parasites of Orthopristis ruber and Haemulon steindachneri (Osteichthyes:Haemulidae) from the southeastern brazilian littoral: structure and influence of the size and sex of hosts. Revista Brasileira de Biologia, 56(2): 279-292.

Luque, J.L. 2004. Biologia, Epidemiologia e Controle de parasitos de peixes. Revista Brasileira de Parasitologia Veterinária, 13, suplemento 1. Luque, J.L. e Tavares, L.E.R. 2007. Checklist of Copepoda associated with fishes from Brazil. Zootaxa 1579: 1–39. Luque, J.L.; Poulin, R. 2007. Metazoan parasite species richness in Neotropical fishes: hotspots and the geography of biodiversity. Parasitology 134: 865-878. Luque, J.L.; Felizardo, N.N.; Tavares L.E.R. 2008. Community ecology of the metazoan parasites of namorado sandperches, Pseudopercis numida Miranda-Ribeiro, 1903 and P. semifasciata Cuvier, 1829 (Perciformes: Pinguipedidae), from the coastal zone of the State of Rio de Janeiro State, Brazil. Brazilian Journal of Biology, 68(2): 269-278. Luque, J.L.; Aguiar, J.C.; Vieira, F.M.; Gibson, D.I.; Santos, C.P. 2011. Checklist of Nematoda associated with the fishes of Brazil. Zootaxa, 3082: 1-88. Madi, R.R.; Silva, M.S.R. 2005. Contracaecum Railliet & Henry, 1912 (Nematoda, Anisakidae): o parasitismo relacionado à biologia de três espécies de peixes piscívoros no reservatório do Jaguari, SP. Revista Brasileira de Zoociências, 7(1): 15-24. Magurran, A.E. 1988. Ecological diversity and its measurement. Princepton: Princepton University Press, 192pp. Magurran, A.E. 2004. Measurin biological diversity. Oxford: Blackwell Science, 215pp. Malta, J.C.O. 1981. Os crustáceos Branchiura e suas inter-relações com os peixes do lago Janauacá, Amazonas-Brasil (Crustacea: Argulidae). Dissertação de mestrado, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Universidade Federal do Amazonas, Manaus. 88 pp. Malta, J.C.O. 1982a: Os argulídeos (Crustacea, Branchiura) da Amazônia brasileira. Aspectos da ecologia de Dolops discoidalis BOUVIER, 1899, e Dolops bidentata BOUVIER, 1899. – Acta Amazonica, 12(3): 521-528. Malta, J.C.O. 1982b. Os argulídeos (Crustacea: Argulidae) da Amazônia Brasileira, 2. Aspectos da ecologia de Dolops geayi Bouvier, 1899 e Argulus juparanaensis Lemos de Castro, 1950. Acta Amazonica, 12(4): 701-705. Malta, J.C.O. 1984. Os peixes de um lago de várzea da Amazônia central (Lago Janauacá, rio Solimões) e suas relações com os crustáceos ectoparasitas (Branquiura: Argulidae). Acta Amazonica, 14 (3-4): 355-372. Malta, J.C. 1992. Copépodos (Crustácea: Ergasilidea) das branquais de peixes do sudoeste da Amazônia brasileira (Rondônia). Rio Claro. 171p. Tese (Doutorado) - Universidade

Estadual Paulista Julio de Mesquita Filho. Malta, J.C.O. 1993a. Miracetyma etimaruya gen. et sp. n. (Copepoda, Poecilostomatoida, Ergasilidae) from freshwater fishes of the Brazilian Amazon. Acta Amazonica, 23(1): 49- 57. Malta, J.C.O., 1993b. Ergasilus urupaensis sp. n. (Copepoda, Ergasilidae) das brânquias de Prochilodus nigricans (Agassiz, 1829) (Characiformes: Prochilodontidae) da Amazônia brasileira. Acta Amazonica, 23(4): 449-456. Malta, J.C.O. 1994a. Miracetyma kawa sp. n. (Copepoda: Poecilostomatoida: Ergasilidae) dos 122 peixes de água doce da Amazônia Brasileira. Acta Amazonica, 23(2-3): 251-259. Malta, J.C.O. 1994b. Miracetyma piraya sp.n. (Copepoda: Ergasilidae) das brânquias de Pygocentrus nattereri (Kner, 1860) (Characiformes: Serrasalmidae) da Amazônia brasileira. Acta Amazonica, 23(2-3): 261-269. Malta, J.C.O.; Varella, A.M.B. 1995. Ergasilus yumaricus sp. n. (Copepoda: Ergasilidade) das brânquias de Pygocentrus nattereri (Kner, 1860), Serrasalmus rhombeus (Linnaeus, 1819) e Prystobrycon eigenmanni (Norman, 1929) (Characiformes: Serrasalmidae) da Amazônia Brasileira. Acta Amazonica, 25(1/2): 93- 100. Malta, J.C.O.; Varella, A. 1996. Ergasilus turucuyus sp. n. (Copepoda: Ergasilidae) das brânquias de Acestrorhynchus falcatus (Bloch, 1794) e Acestrorhynchus falcirostris (Cuvier, 1819) (Characiformes: Characidae) da Amazônia Brasileira. Acta Amazonica, 26 (1/2): 69-76. Malta, J.C.O.; Varella, A.M.B. 1998. Maxillopoda - Copepoda. Poecilostomatoida. Non Marine Parasites. In: Young, P.S. (Ed.). Catalogue ot Crustacea ot Brazil. Museu Nacional, Rio de Janeiro, Brasil. p. 241-249. Malta, J.C.O.; Varella, A.M.B. 2000. Argulus chicomendesi sp.n. (Crustacea: Argulidae) parasita de peixes da Amazônia brasileira. Acta Amazônica, 30(3): 481-498. Martins, M.L.; Santos, R.S.; Takahashi, H.K.; Marengoni , N.G. e Fujimoto, R.Y. 2003. Infection and susceptibility of three fish species from the Paraná River, Presidente Epitácio, State of São Paulo, Brazil, to Contracaecum sp. larvae (Nematoda: Anisakidae). Acta Scientiarum Animal Sciences, 25(1): 73-78. Melack, J.M.; Hess, L.L. 2010. Remote sensing of the distribution and extent of wetlands in the Amazon basin. p. 43-59. In: Junk, W.J.; Piedade, M.T.F.; Wittmann, F.; Schongart, J.. Parolin, P. (Eds). Ecology and management of Amazonian floodplain forests Ecological studies, Vol. 210. Springer, Berlin.

Melo, M.F.C.; Giese, E.G.; J.N. Santos; Santos, C. P. 2011. First record of larval Pseudoproleptus sp. (Nematoda: Cystidicolidae) in fish host. Acta Tropica. 117 (3): 212-215. Morais, A.M.; Varella, A.M.B.; Villacorta-Correa, M.A.; Malta, J.C.O. 2009. A fauna de parasitos em juvenis de tambaqui Colossoma macropomum (Cuvier, 1818) (Characidae: Serrasalminae) criados em tanques-rede em lago de várzea da Amazônia Central. Biologia Geral e Experimental, 9(1):14-23. Morais, A.M. 2011. Biodiversidade de parasitos da piranha vermelha Pygocentrus nattereri (Kner, 1858) (Characiformes; Serrasalmidae) e sua avaliação como bioindicadores na Amazônia Central. Tese de Doutorado, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Manaus, Amazonas. 234pp. Moravec, F.; Kohn, A.; Fernandes, B. M. M. 1993. Nematode parasites of fishes of the Paraná River, Brazil. Parte 3. Camallanoidea and Draculloidea. Folia Parasitologica, 40: 211- 229. Moravec, F.; Prouza, A.; Royero, R. 1997. Some nematodes of freshwater fishes in Venezuela. Folia Parasitologica, 44(1): 33–47. Moravec, F. 1998. Nematodes of freshwater fishes of the Neotropical Region. Praha, Academia, 464pp. Moravec. F.; Salgado-Maldonado, G.; Jiménez-García, I. 2000. Pseudocapillaria (Ichthyocapillaria) ophisterni sp. n. (Nematoda: Capillariidae) from the swampeel Ophisternon aenigmaticum (Pisces) in Mexico. Revista Parasitologica, 86: 290-293. Moravec, F.; Klimpel, S. 2009. Two new species of cystidicolid nematodes from the digestive tract of the deep-sea fish Coryphaenoides mediterraneus (Giglioli) (Macrouridae) from the Mid-Atlantic Ridge. Syst Parasitol 73: 37-47. Moreira, N.I.B. 1994. Alguns nematóides parasitos de peixes na represa de Três Marias, Bacia do Rio São Francisco, Minas Gerais. Dissertação de Mestrado. Universidade Federal de Minas Gerais. 103pp. Moreira, L.H.A. 2008. Análise comparativa das comunidades de metazoários endoparasitas de Metynnis lippincottianus (Cope, 1870) (Characidae) em dois diferentes ecossistemas aquáticos influenciados pela usina hidrelétrica de Rosana. Dissertação de Mestrado, Universidade Estadual de Maringá, Maringá, Paraná. 31pp. Myers, N.; Mittermeier, R.A.; Mittermeier, C.G.; Fonseca, G. A. B.; Kent, J. 2000. Biodiversity hotspots for conservation priorities. Nature, 403(1): 853-858.

Nelson, J.S., 2006. Fishes of the World, 4ª ed. John Wiley & Sons, Hoboken, New Jersey, 601pp. Neves, L.R.; Pereira, F.B.; Tavares-Dias, M.; Luque, J.L. 2013. Seasonal influence on the parasite fauna of a wild population of Astronotus ocellatus (Perciformes: Cichlidae) from the Brasilian Amazon. American Society of Parasitology, 99(4): 718-721. Oliveira, C. P. F. 2010. Biomarcadores moleculares, genotóxicos e enzimáticos de efeitos do petróleo em tambaqui (Colossoma macropomum): susídios para o monitoramento ambiental na Amazônia. Tese de Doutorado, Universidade Federal do Amazonas, Manaus, Amazonas. 158pp. Ondrackova, M. Bartosova, S.; Valova, Z.; Jurajda, P.; Gelnar, M.2004a. Occurence of black- spot disease caused by metacercariae of Posthodiplostomum cuticola among juvenile fishes in water bodies in the Morava River basin. Acta Parasitol. Warszawa, 49(3): 222-227. Ostrowski de Nunez, M. 1986. Achantostomum scyphocephalum (Braun, 1899) Hughes Higginbotham and Clary 1941. Neubeschreibung Destypischen Museum in Wien, Serie B 87: 331-337. Pelegrini, L.S. 2013. Fauna de Metazoários parasitas do Aruanã Osteoglossum bicirrhosum (Cuvier, 1829) (Osteoglossiformes: Osteoglossidae) dos rios Negro e Solimões, Amazônia Central, Brasil. Dissertação de Mestrado, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Manaus, Brasil. 48 pp. Pereira, J.N. 2014. Avaliação do efeito de dietas vivas e formuladas sobre a fauna de parasitos e o desempenho zootécnico em juvenis de Arapaima gigas (Schinz, 1822) durante o condicionamento alimentar. Dissertação de Mestrado. Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Manaus, Amazonas. 44 p. Pinto, R.M.; Noronha, D. 1976. Procamallanus brasileiros (Nematoda, Camallanoidea): considerações finais, com chave para determinação das espécies. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 74 (3-4): 323-339. Porto, D.B. 2009. Metazoários parasitas de Pterygoplichthys pardalis (Castelnau, 1855) (Ostheichthyes: Loricariidae) de lagos de várzea do rio Solimões entre Manaus e Coari, Estado do Amazonas, Brasil. Dissertação de Mestrado, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Manaus, Brasil. 34 pp. Poulin. R. 1993. The disparity between observed and uniform distribuitions: a new look at parasite aggregation. International Journal of Parasitology, 22(7): 937-944.

Poulin, R. 1995. Phylogeny, ecology and the richness of parasite communities in vertebrates. Ecological Monographs, 65(3): 283-302. Poulin, R. 1998. Evolutionary ecology of parasites: from individuals to communities, Great Britain. Chapman e Hall. 212 pp. Poulin, R.; Morand, S. 1999. Geographical distances and the similarity among parasite communities of conspecific host populations. Parasitology, 119(4): 369-374. Poulin, R.; Morand, S. 2004. Parasite biodiversity. Smithsonian Institution Press, Washington, DC. Pouilly M.; Yunoki T.; Rosales C.; Torres L. 2004. Trophic structure of fish assemblages from Mamoré River floodplain lakes (Bolivia). Ecology of Freshwater Fish, 13: 245– 257. Prado, K.L.L. 2005. Assembléias de peixes associadas às macrófitas aquáticas em lagos de várzea do baixo rio Solimões. Dissertação de Mestrado, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia- Manaus - Amazonas, 66 pp. Rego, A.A.; Schaeffer, G.; Strussman C. 1987. Leiperia gracile (Diesing, 1835) pentastomid parasite from trachea of south American alligator, Caiman crocodilus, taxonomy and pathogenic action. Ciência e Cultura, 39(9): 864-867. Rego, A.A.; Eiras, J. 1989. Identificação das larvas de Sebekia e Leiperia (Pentastomida) histopatologia em peixes de rios. Revista Brasileira de Biologia, 49(2): 591-595. Rego, A.A.; Pavanelli, G.C. 1992. Proteocephalus gibsoni nom. nov. for Proteocephalus ocellatus Rego & Pavanelli, 1990 preoccupied by Proteocephalus ocellatus (Rudolphi,1802). Revista Brasileira de Biologia, 51(4): 701. Reis, R.E.; Kullander, S.O.; Ferraris, Jr.C. 2003. Check list of the freshwarter fishes of south and Central America. EDIPUCRS, Porto Alegre, Brasil, 742 pp. Riley, J. 1986. The biology of pentastomids. Advances in Parasitology, 25: 45-128. Ringuelet, R. 1948. Argúlidos del Museo de La Plata. Revista del Museo de La Plata. 5(33): 1-296. Rodrigues. H.O. 1992 .Pseudocapillaria (Ichtyocapillaria) maracanaensis n. sp. (Nematoda: Capillaridae) and remarks on the helminthological fauna of Liolaemus lutzae Mertens, 1938(Lacertilia: Iguanidae). Memória do Instituto Oswaldo Cruz, 87(2): 297-300. Ruffino, M. L.; Soares, E.C.; Silva, C.O.; Barthem, R.B.; Batista, V.; Estupian, G.; Pinto, W. 2006. Estatística Pesqueira do Amazonas e Pará 2003. Manaus: IBAMA; Pro-Várzea. 76 pp.

Salgado-Maldonado, G.; Queiroz-Martínez, B. 2012. Taxonomic composition and endemism of the helminth fauna of freshwater fishes of Mexico. Revista Parasitologica, 112: 1- 18. Sanchez-Botero, J.I.S.; Araujo-Lima, C.A.R.M. 2001. As macrófitas aquáticas como berçário para a ictiofauna da várzea do rio Amazonas. Acta Amazonica, 31(3): 437-448. Sandford, G.; Crow, R. 1991. The Manual of Tank Busters. USA: Tetra Press. 160pp. Santana, H.P. 2013. A fauna parasitária de Cichla monoculus (Spix & Agassiz, 1831) (Perciformes: Cichlidae) de lagos de várzea da Amazônia Central, Brasil. Dissertação de Mestrado, Universidade Federal do Amazonas, Manaus. 65pp. Santos, G.M.;Jegu, M.; Merona, B. 1984. Catálogo de peixes comerciais do baixo rio Tocantins. Projeto Tucuruí. Manaus, ELETRONORTE/CNPq/INPA. 83 pp. Santos, G.M.; Ferreira, E.J.G.; 1999. Peixes da bacia Amazônica In: Lowe-McConnell, R. H. (Ed.) Estudos ecológicos de comunidades de Peixes tropicais. EDUSP: São Paulo. 345-373. Santos, G.M.; Merona, B.; Juras, A.A.; Jégu, M. 2004. Peixes do Baixo Rio Tocantins: 20 anos depois da Usina Hidrelétrica Tucuruí/ Brasília: Eletronorte, 216 pp. Santos, G.M.; Ferreira, E.J.G., Zuanon, J.A.S. 2006. Peixes Comerciais de Manaus. Manaus, IBAMA/AM, Provárzea. 144 pp. Santos, M.D.; Albuquerque, M.C.; Monteiro, C.M.; Martins, A.N.; Ederli, M.B.; Brasil-Sato, M.C. 2009. First report of larval Spiroxys sp. (Nematoda, Gnathostomatidae) in three species of carnivorous fish from Três Marias Reservoir, São Francisco River, Brazil. Pan-American Journal of Aquatic Sciences , 4(3): 306-311. Santos, C.P.; Gibson, D.I. 2015. Checklist of the Helminth Parasites of South American Bats. Zootaxa 3937 (3): 471-499. Serra-Freire, N.M. 2002. Planejamento e análise de pesquisas parasitológicas. Editora da Universidade Federal Fluminense, Niterói, Brasil. 199pp. Siqueira-Souza, F.K.; Freitas, C.E.C. 2004. Fish diversity of floodplain lakes on the lower stretch of the Solimões River. Brazilian Journal of Biology, 64(3a): 501-510. Soares, M.G.M.; Costa, E.L.; Siqueira-Souza; Anjos, H.D.B.; Yamamoto, K.C.; Freitas, C.E.C.2007. Peixes de lagos do médio rio Solimões. 01. ed. Manaus: EDUA. 176pp. Soares, M.G.M.; Costa, E.L.; Siqueira-Souza, F.K.; Anjos, H.D.B.; Yamamoto, K.C.; Freitas, C.E.C. 2011. Peixes de lagos do médio Rio Solimões. Manaus: Instituto piatam, 2ª Ed. 160pp.

Stekhoven, J.H.S. 1937. Resultats Scientifiques des Croissières du Navire- École Belge "Mercator": Crustacea parasitica. Mémoires du Museé Royal d`Histoire Naturelle de Belgique, 1(9): 1-24. Takemoto, R.M. e Pavanelli, G.C. 1996. Proteocephalidean cestodes in the freshwater fish Cichla monoculus from the Paraná river, Brazil. Studies Neotropical Fauna and Environment, 31: 123–127. Takemoto, R.M. e Pavanelli, G.C. 2000. Aspects of the ecology of Proteocephalid cestodes parasites of Sorubim lima (Pimelodidae) of the Paraná river Brazil: I. Structure and influence of hosts size and sex. Revista Brasileira de Biologia, 60(4): 577–584. Takemoto, R.M.; Pavanelli, G.C.; Lizama, M.A.P.; Lacerda, A.C.F.; Yamada, F.H.; Moreira, L.H.A.; Ceschini, T.L. e Bellay, S. 2009. Diversity of parasites of fish from the Upper Paraná River floodplain, Brazil. Brazilian Journal of Biology, 69(2): 691-705. Tavares-Dias, M.; Neves, L.R.; Fernandes, B.M.M. 2011. First report of metacercariae (Digenea) infecting Astronotus ocellatus (Perciformes: Cichlidae) from the Amazon region, Brazil. Neotropical Helminthology, 5(2): 235-240. Tavares-Dias, M.; Sousa, T.J.S.M.; Neves, L.R. 2014. Parasitic infections in two benthopelagic fish from Amazon: The Arowana Osteoglossum bicirrhosum (Osteoglossidae) and Oscar Astronotus ocellatus (Cichlidae). Journal Bioscience, 30(2): 546 -555. Teixeira de Freitas, J.K.; Lent, H. 1946. Infestação de apaiarís Astronotus ocellatus (Agassiz) pelo nematódeo Goezia spinulosa (Diesing, 839). Revista Brasileira de Biologia, 6(2): 215-222. Thatcher, V.E. 1981. Patologia de peixes da Amazônia Brasileira, 1. Aspectos gerais. Acta Amazonica, 11(1): 125–140. Thatcher, V.E.; Boeger, W.A. 1983. Patologia de peixes da Amazônia Brasileira, 3. Alterações histológicas em brânquias provocadas por Ergasilus, Brasergasilus e Acusicola (Crustacea: Cyclopoida: Ergasilidae). Acta Amazonica, 13(2): 441–451. Thatcher.V.E.; Boeger, W.A. 1984. The parasitic Crustaceans of fishes from the Brazilian Amazon,, 13, Gamidactylus jaraquensis gen. et sp. Nov. (Copepoda: Poecilostomatoida: Vagaimidae) from the nasal fossae of Semaprochilodus insignis (Schomburgk). Amazoniana 8 (3): 421-426. Thatcher, V.E. 1986. The parasitic crustaceans of fishes from the Brazilian Amazon, 16. Amazonicopeus elongatus gen. et sp. n. (Copepoda: Poecilostomatoida) with the

proposal of Amazonicopeidae fam. nov. and remarks on its pathogenicity. Amazoniana, 10(1): 49-56. Thatcher, V. E. 1993. Trematódeos neotropicais. Manaus, INPA. 553pp. Thatcher, V. E. 2006. Amazon fish parasites. 2nd ed. Sofia: Pensoft Publishers. 508pp. Tkach, V.V. and Snyder, S.D. 2003. Acanthostomum macroclemides n. sp. (Digenea: Cryptogonimidae: Acanthostominae) from the alligator snapping turtle, Macroclemys temmincki. – Journal of Parasitology 89: 159–167. Travassos, L.; Artigas, P.; Pereira, C. 1928. Fauna helmintológica dos peixes de água doce do Brasil. Arquivos do Instituto Biologico, v. 1: 5-82. Travassos, L.; Freitas, J.F.T. 1940. Pesquisas Helmintologicas – II. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 35(3): 610-633. Travassos, L.; Kohn, A. 1966. Lista dos gêneros incluídos na família Brachylaemoidea. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 64: 1-23. Travassos, L.; Freitas, J.F.T.; Kohn, A. 1969. Trematódeos do Brasil. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 67: 395-399. Varella, A. 1985. O Ciclo Biológico de Ergasilus bryconis Thatcher, 1981 (Crustacea: Poecilostomatoida, Ergasilidae) parasita das brânquias do matrinxã, Brycon erythropterum (Cope, 1972) e aspectos de sua ecologia. Ed. Universitária, Natal, Brasil. 100pp. Varella, A.M.B. 1992. Copépodos (Crustacea) parasitas das fossas nasais de peixes, coletados na região de Rondônia, Brasil. Tese de Doutorado, Instituto de Biociências do Campus de Rio Claro, Universidade Estadual Paulista Júlio de Mesquita Filho, Rio Claro, São Paulo. 105pp. Vicente, J.J.; Rodrigues, H.O.; Gomes, D.C. 1985. Nematóides do Brasil. 1ªparte: Nematóides de peixes. Atas da Sociedade de Biologia do Rio de Janeiro, v. 25, n. 1, p. 1-79. Vicente, J.J.; Pinto, R.M.; Noronha, D.; Gonçalves, L. 1995. Nematode parasites of Brazilian Ciconiiformes birds: a general survey with new records for species. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 90(3): 389-393. Vicente, J.J.; Pinto, R. M. 1999. Nematóides do Brasil. Nematóides de peixes. Atualização: 1985-1998. Revista Brasileira Zoologia, 16(3): 561-610. Vicentin, W. 2009. Composição e estrutura das infracomunidades de metazoários endoparasitos de Pygocentrus nattereri Kner, 1858 e Serrasalmus marginatus Valenciennes, 1837 (Characiformes – Serrasalminae), espécies simpátricas no rio

Negro, Pantanal, Brasil. Dissertação de Mestrado, Universidade Federal do Mato Grosso do Sul, Campo Grande. 89pp. Vicentin, W.; Vieira, K.R.I.; Costa, F.E.S; Takemoto, R.M.; Tavares, L.E.R.; Paiva, F. 2011. Metazoan endoparasites of Serrasalmus marginatus (Characiformes: Serrasalminae) in the Negro River, Pantanal, Brazil. Revista Brasileira de Parasitologia Veterinária, Jaboticabal, 20(1): 61-63. Vieira, K.R.I.; Vicentin, W.; Paiva, F.; Pozo, C.F.; Borges, F.A.; Adriano, E.A.; Costa, F.E.S.; Tavares, L.E.R. 2010. Brevimulticaecum sp. (Nematoda: Heterocheilidae) larvae parasitic in freshwater fish in the Pantanal wetland, Brazil. Veterinary Parasitology, 172(3/4): 350-354. Vital, J.F. 2008. Diversidade de parasitas de Pygocentrus nattereri (Kner, 1858) (Characiformes: Characidae) durante o ciclo hidrológico em um lago de várzea eseu potencial como indicadora da qualidade ambiental. 2008. Dissertação de Mestrado, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Manaus. 51pp. Vital, J.F., Varella, A. M. B., Porto, D. B.; Malta, J.C.O. 2011. Sazonalidade da fauna de metazoários parasitos de Pygocentrus nattereri (Kner, 1858) no lago Piranha (Amazonas, Brasil), e a avaliação de seu potencial como indicadora da saúde do ambiente. Biota Neotropica, 11(1): 1-6. Williams, L.B.; Williams Jr. E. H. 1994. Parasites of Puerto Rican Freshwater Sport Fishes. Puerto Rico: Sportfish Disease Project: 164pp. Wittmann, F.; Junk, W.J.; Piedade, M.T.F. 2004. The várzea forests in Amazonia: flooding and the highly dynamic geomorphology interact with natural forest succession. Forest Ecology and Management, 196: 199-212. Yamamoto, K.C. 2004. A estrutura de comunidades de peixes em lagos manejados da Amazônia Central. Dissertação de Mestrado, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia/Universidade Federal do Amazonas, Manaus, Amazonas. 71 pp. Yamada, F.H.; Moreira, L.H.A.; Ceschini, T.L.; Takemoto, R. M.; Pavanelli, G.C. 2008. Novas ocorrências de metacercária de Austrodiplostomum compactum (Lutz, 1928) (Platyhelminthes: Digenea) parasito de olhos de peixes da bacia do rio Paraná. Revista Brasileira de Parasitologia Veterinária, 17(3): 163-166. Yamada, F.H.; Moreira, L.H.A.; Ceschini, T.L.; Lizama, M.A.P.; Takemoto, R.M.; Pavanelli, G.C. 2012. Parasitism associated with length and gonaldal maturity stage of the freshwater fish Metynnis lippincottianus (Characidae). Neotropical Helminthology,

6(2): 247-253. Yamaguti, S. 1963. Systema Helminthum: Acanthocephala. Volume V, Kioto, Japan, 423 pp Zuben, C.J.V. 1997. Implicações da agregação espacial de parasitas para a dinâmica populacional na interação hospedeiro-parasita. Revista de Saúde Pública, 31(5): 523- 530. Zuchi, N.A. 2011. A fauna de metazoários parasitas do acará boari, Mesonauta festivus (Heckel, 1840) (Perciformes: Cichlidae) de lagos de várzea da Amazônia Central Brasil. Dissertação de Mestrado, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Manaus - Amazonas. 50pp.