Tesis doctoral Efectos de la estructura del paisaje sobre la diversidad y conservación de organismos epífitos en bosques mediterráneos, y su influencia sobre la dispersión y el establecimiento Tesis Doctoral Juan Luis Hidalgo Cardós – 2017 Juan Luis Hidalgo Cardós – 2017 Directores: Isabel Martínez Moreno y Gregorio Aragón Rubio 2017 – Juan Luis HidalgoCardósLuis Juan - Tesis Doctoral La Dra. Isabel Martínez Moreno y el Dr. Gregorio Aragón Rubio, ambos Profesores Titulares del Departamento de Biología y Geología, Física y Química Inorgánica de la Universidad Rey Juan Carlos, CERTIFICAN: Que los trabajos de investigación desarrollados en la memoria de tesis doctoral: “Efectos de la estructura del paisaje sobre la diversidad y conservación de organismos epífitos en bosques mediterráneos, y su influencia sobre la dispersión y el establecimiento", han sido realizados bajo su supervisión y son aptos para ser presentados por el licenciado Juan Luis Hidalgo Cardós ante el tribunal que en su día se consigne, para aspirar al Grado de Doctor en el Programa de Doctorado de Conservación de Recursos Naturales por la Universidad Rey Juan Carlos. VºBº Directora de Tesis VºBº Director de Tesis Dra. Isabel Martínez Moreno Dr. Gregorio Aragón Rubio En Móstoles, enero de 2017 Departamento de Biología y Geología, Física y Química Inorgánica Tesis Doctoral Efectos de la estructura del paisaje sobre la diversidad y conservación de organismos epífitos en bosques mediterráneos, y su influencia sobre la dispersión y el establecimiento Effects of landscape structure on the diversity and conservation of epiphytes in Mediterranean forests, and its influence on dispersal and establishment Juan Luis Hidalgo Cardós Directores: Isabel Martínez Moreno Gregorio Aragón Rubio Programa de Doctorado en Conservación de Recursos Naturales. Enero 2017 A Carolina y a mi madre. ÍNDICE RESUMEN Síntesis 13 Summary (English versión) 19 Antecedentes 23 Objetivos y estructura de la tesis 35 Metodología general 37 Conclusiones 51 Lista de manuscritos. Coautores y filiación 54 Bibliografía 56 CAPÍTULOS/CHAPTERS Capítulo 1/ Chapter 1 65 Epiphyte communities in Mediterranean fragmented forests: importance of the fragment size and the surrounding matrix Capítulo 2/ Chapter 2 107 Lag between the increase of species richness and habitat recovery at different spatio-temporal scales Capítulo 3/ Chapter 3 137 A species on a tightrope or how to find the equilibrium Capítulo 4/ Chapter 4 171 Reestablishing the cyanolichen symbiosis: Where do the compatible photobionts come from? DISCUSIÓN GENERAL 205 CONCLUSIONS 230 RECONOCIMIENTOS 234 AGRADECIMIENTOS 235 RESUMEN SUMMARY Resumen SÍNTESIS La transformación del paisaje es un fenómeno global que afecta de forma intensa a la biodiversidad de todos los ecosistemas. Delimitar y definir claramente los procesos que forman parte de esa modificación generalizada y conocer sus efectos sobre la biodiversidad, debe ayudar a promover una actividad antrópica más responsable y mitigar sus dañinas consecuencias. La pérdida y fragmentación de hábitats son los procesos más intensos de transformación del paisaje, y su interacción con las comunidades han demostrado ser muy evidentes y negativos. Así el objetivo de esta tesis doctoral consiste en conocer el efecto de ambos procesos sobre la ecología y la biología de organismos epífitos de bosque mediterráneo. Para ello se definieron una serie de variables descriptoras de un paisaje fragmentado, y se midió la respuesta ante ellas de líquenes y musgos epífitos, tanto a nivel de comunidad como de especie. En el capítulo 1 se analiza cómo y en qué medida se ven afectadas las comunidades epífitas formadas por musgos y líquenes, por la fragmentación de los encinares mediterráneos. El objetivo de este estudio consiste en conocer si el tamaño y la forma del fragmento de bosque remanente, así como el tipo de matriz que lo rodea, condicionan la riqueza y composición de especies. Para resolverlo, se han seleccionado 40 fragmentos de bosque de Quercus ilex subsp. ballota en Montes de Toledo con similar cobertura arbórea (>70%) y próximos entre sí, de distintos tamaños y formas, y rodeados por diferentes tipos de matriz. Se desarrollaron modelos lineales generalizados (GLM) a escala de fragmento, y mixtos (GLMMs) a escala de parcela. Como variables respuesta a ambos niveles se consideraron la riqueza, diversidad y similitud de las comunidades epífitas, y la presencia y abundancia de las especies más representativas. Los resultados indican que el tamaño del fragmento, la forma y la calidad de la matriz circundante son factores clave que afectan a la riqueza y diversidad de organismos epífitos. Los fragmentos más grandes y de forma más regular albergaron las comunidades más ricas y diversas, posiblemente gracias a que poseen un área central más grande que favorece la entrada de especies típicas de - 13 - Resumen interior de bosque. Una matriz de alto contraste sólo fue favorable en fragmentos pequeños, hecho posiblemente relacionado con la facilitación de la llegada de propágulos de más especies. La respuesta a nivel de especie fue altamente variable. La estructura del paisaje proporciona un valioso poder explicativo de la pérdida de riqueza y diversidad de especies epífitas. La gestión forestal debe asegurar la retención de los bosques continuos más grandes posibles. La estrategia de manejo de la matriz dependerá del tipo de enfoque conservacionista, ya que se observaron diferentes efectos relacionados con la calidad de la matriz y el tamaño de los fragmentos. En el capítulo 2 se compararon los resultados del capítulo 1 con otras características espacio-temporales de la estructura del paisaje. En un contexto global de modificación del paisaje, la estructura resultante de los hábitats remanentes será responsable de la configuración de la riqueza de especies que albergan. Los procesos de degradación más evidentes son la pérdida y fragmentación del hábitat, pero no es fácil demostrar sus efectos reales e independientes, ya que la mayoría de las veces se producen de forma conjunta. Además, aún hay mucho por descubrir sobre la interacción entre la dirección y la intensidad de las trayectorias temporales del paisaje con la biodiversidad. El esclarecimiento de todos estos factores nos permitirá entender cómo las comunidades se estructuran en paisajes antropizados, y esto puede ayudar a una preservación más eficiente de las mismas. En este caso elegimos la riqueza de epífitos como signo de la respuesta de la biodiversidad a la dinámica espacio-temporal de la estructura de un paisaje en recuperación, y seleccionamos 40 fragmentos de bosque mediterráneo bien conservados en un contexto de alta pérdida de hábitat (> 85%). Medimos los atributos más relevantes a escala de fragmento y comparamos su poder explicativo con la cantidad de hábitat total circundante, su grado de fragmentación y su conectividad. Todas las variables se midieron a lo largo de un marco temporal de 55 años utilizando fotografías aéreas históricas. Entre todas las variables históricas y actuales a escala de paisaje, solamente la conectividad más antigua tuvo impacto en la riqueza de especies. Además, la trayectoria del tamaño del fragmento en los últimos 29 años y el tamaño actual, resultaron ser los mejores - 14 - Resumen predictores. El efecto de una matriz de alto contraste fue consistente pero muy pequeño. Estos resultados demuestran que no sólo la simple pérdida de hábitat, sino junto su configuración espacial, son significativos para explicar los patrones de riqueza. La riqueza de epífitos muestra un desfase en relación con la estructura del paisaje actual, y la escala espacial en la que tiene lugar la dinámica del paisaje determina la rapidez con que se reorganiza la riqueza, en este caso porque los epífitos son organismos sésiles y con ciclos vitales largos. Teniendo en cuenta la dependencia de los organismos epífitos en la conectividad y la cantidad suficiente de hábitat de buena calidad para estar presentes en los fragmentos de bosque, se prevé una recuperación de las comunidades epífitas en las próximas décadas debido a la elevada riqueza regional de especies y el reciente aumento de la superficie forestal. En el capítulo 3 seleccionamos una especie amenazada para detectar cómo la transformación del paisaje interfiere en la dispersión y el establecimiento, dos fases críticas de su ciclo de vida. Pectenia plumbea (Lightf.) P.M. Jørg. et al. es un cianoliquen epífito que aparece de forma puntual y más o menos discontinua desde los encinares del Atlas hasta los bosques del norte de Noruega. Su elevada sensibilidad a la influencia antrópica solo le permite desarrollarse bajo las condiciones que proporciona un bosque maduro con cierto grado de conservación. En el centro de la Península Ibérica, donde ha sido catalogada como vulnerable, se distribuye en varias decenas de poblaciones, distantes entre sí y con un número de individuos que, en ocasiones, no supera la decena. Partiendo de la existencia de un número elevado de zonas próximas a las poblaciones, con un hábitat a priori favorable para su desarrollo, pero en las que el liquen está ausente o es muy escaso, nos preguntamos acerca de las posibles limitaciones a la dispersión o al establecimiento que pudiese tener esta especie y que condicionase la expansión de sus poblaciones y la colonización de nuevas áreas. En primer lugar se modelizaron la presencia y la abundancia de la especie en 400 parcelas de 50x50 m elegidas al azar en Montes de Toledo. Variables ambientales como la altitud y la precipitación, y de fragmentación del hábitat, como la cantidad de área forestal y de borde, resultaron ser muy importantes para el - 15 - Resumen desarrollo de la especie. Los modelos fueron validados internamente de forma exitosa mediante diferentes aproximaciones (‘Area under the ROC curve’ para la presencia, y ‘bootstrapped cross validation’ para la abundancia). Posteriormente fueron extrapolados en 1200 parcelas del Parque Nacional de Cabañeros, seleccionadas al azar, abarcando una mayor superficie (42000 Ha), para las que se obtuvo un valor predicho de abundancia y de probabilidad de presencia. Los modelos fueron comprobados en campo para poder testar si las predicciones se correspondían con la realidad.