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Universidade De São Paulo Instituto De Medicina Tropical De São Paulo Universidade de São Paulo Instituto de Medicina Tropical de São Paulo Fabiana Santos Silva Detecção de Plasmodium spp. por meio do DNA ambiental (eDNA) associado à interação ecológica entre macaco bugio (Alouatta guariba clamitans) e besouros coprófagos (Coleoptera, Scarabaeidae) em áreas de transmissão de malária símia na Mata Atlântica Dissertação apresentada ao Instituto de Medicina Tropical de São Paulo para obtenção do título de Mestre em Ciências Área de Concentração: Doenças Tropicais e Saúde Internacional Orientador: Prof. Dr. Heitor Franco de Andrade Júnior São Paulo 2020 Fabiana Santos Silva Detecção de Plasmodium spp. por meio do DNA ambiental (eDNA) associado à interação ecológica entre macaco bugio (Alouatta guariba clamitans) e besouros coprófagos (Coleoptera, Scarabaeidae) em áreas de transmissão de malária símia na Mata Atlântica Dissertação apresentada ao Instituto de Medicina Tropical de São Paulo para obtenção do título de Mestre em Ciências Área de Concentração: Doenças Tropicais e Saúde Internacional Orientador: Prof. Dr. Heitor Franco de Andrade Júnior São Paulo 2020 i UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO Reitor: Prof. Dr. Vahan Agopyan Vice-Reitor: Prof. Dr. Antonio Carlos Hernandes INSTITUTO DE MEDICINA TROPICAL DE SÃO PAULO Diretora: Profa. Dra. Ester Cerdeira Sabino Vice-Diretor: Prof. Dr. Paulo César Cotrim BIBLIOTECA DO INSTITUTO DE MEDICINA TROPICAL DE SÃO PAULO Bibliotecário Chefe: Carlos José Quinteiro Endereço: Av. Dr. Enéas de Carvalho Aguiar, 470 - 05403-000 - São Paulo – SP - Brasil. E-mail: [email protected] - Fone: (11) 3061-7003 Ficha catalográfica elaborada pela Biblioteca do Instituto de Medicina Tropical de São Paulo da Universidade de São Paulo – Bibliotecário Carlos José Quinteiro, CRB-8 5538 © Reprodução autorizada pelo autor Silva, Fabiana Santos Detecção de Plasmodium spp. por meio do DNA ambiental (eDNA) associado à interação ecológica entre macaco bugio (Alouatta guariba clamitans) e besouros coprófagos (Coleoptera, Scarabaeidae) em áreas de transmissão de malária símia na Mata Atlântica / Fabiana Santos Silva. – São Paulo, 2019. Dissertação (Mestrado) – Instituto de Medicina Tropical de São Paulo da Universidade de São Paulo, para obtenção do título de Mestre em Ciências. Área de concentração: Doenças Tropicais e Saúde Internacional Orientador: Heitor Franco de Andrade Júnior Descritores: 1. PLASMODIUM. 2. ALOUATTA – MATA ATLÂNTICA. 3. SCARABAEIDAE. 4. BIOINDICADORES. USP/IMTSP/BIB-13/2019. ii Dedico o presente trabalho a todos os Alouatta guariba clamitans, que foram dizimados pela epizootia de febre amarela, principalmente àqueles que viveram no Parque Estadual da Cantareira- PEC e Parque Estadual Alberto Löfgren- PEAL, entre os anos de 2017 – 2018 e também aos besouros coprófagos que foram sacrificados para a realização dessa pesquisa. iii AGRADECIMENTOS Agradeço a Deus pela permissão de realizar essa pesquisa e pela oportunidade do aprendizado e aperfeiçoamento. À Dra. Ana Maria Ribeiro de Castro Duarte, que abriu as portas do Instituto de Medicina Tropical da USP, logo após o término do aprimoramento profissional do qual participei na SUCEN/SP. Agradeço por todos esses anos de acolhimento em seu grupo de estudo durante os dois anos de treinamento técnico com Biologia Molecular e pela oportunidade de ter continuado e desenvolvido o meu mestrado. Gratidão pela confiança, respeito, generosidade, paciência e amizade. Ao Dr. Heitor Franco de Andrade Jr, por me aceitar como aluna, sempre muito prestativo e generoso quando era solicitada a sua atenção. À Dra. Lícia Natal Fernandes, que me ensinou anos antes de iniciar o mestrado, durante o treinamento técnico, as práticas da Biologia Molecular. Agradeço pela paciência e ao incentivo para continuar meus estudos na área. E também pela ajuda com a compra de reagentes e outros materiais para realizar os experimentos. À Dra. Izilda Curado, que participou de várias coletas no campo, indicou a quem pedir ajuda para identificar os besouros em São Paulo, sempre muito prestativa e trazendo sempre uma palavra de otimismo. Ao pesquisador do Instituto Florestal de São Paulo, Márcio Port Carvalho, que indicou os besouros como uma possibilidade de estudo e também pela ajuda nas primeiras coletas das fezes dos bugios no PEC e PEAL. Aos funcionários do Instituto Florestal, Vladimir Arraes e Marina Sherer que abriram as portas do PEC e PEAL. Pelas valorosas contribuições do Dr. Juares Fuhrmann que junto com a professora Dra. Sônia Aparecida Casari, abriram as portas do Museu de Zoologia/USP, para que os besouros Scarabaeinae pudessem ser identificados. À Dra. Malva Isabel Medina Hernández pela generosidade por disponibilizar referências bibliográficas sobre os besouros Scarabaeinae e por ter participado da qualificação do mestrado. Ao Dr. Renato Pereira de Souza pela participação na qualificação e pela valiosa contribuição. Ao Dr. Fernando Zagury Vaz-de-Mello por confirmar a identificação taxonômica dos besouros coletados no PEC, PEAL e IBot e pela ajuda com a bibliografia. iv Ao pesquisador do Parque Estadual Fontes do Ipiranga, Eduardo Pereira Cabral Gomes, por abrir as portas do IBot. Ao pesquisador Cauê Monticelli pela generosidade de disponibilizar referências bibliográficas, sobre os bugios do IBot, enriquecendo ainda mais esse trabalho. Aos funcionários da SUCEN, João Carlos do Nascimento e Paulo Frugoli dos Santos, que ajudaram nas primeiras coletas de campo, sempre muito atenciosos. Aos motoristas: Gabriel, Luis e Vanderley que nos auxiliaram nas idas ao PEC e PEAL. A Dra. Regiane Maria Tironi de Menezes, ao Dr. Luis Felipe Mucci e à Técnica de Apoio à Pesquisa Iole Arumi Sei, SUCEN/SP, agradeço muito pelo profissionalismo e além disso, pela confiança e incentivo. Aos funcionários do IMT/USP, Luciano Monteiro da Silva, pelo suporte com os assuntos burocráticos da pesquisa e da organização do laboratório, à Eliane Araújo, pela ajuda com questões da pós-graduação do IMT, à Isabel Cristina Alves, ao Almir Ferreira e Carlos Quinteiro pelo apoio durante o desenvolvimento desse trabalho. Ao pesquisador do IMT/USP Antônio Charlys da Costa, pelo auxílio com um protocolo específico de PCR convencional que contribuiu muitíssimo para o sequenciamento de algumas amostras. Aos amigos que conheci no IMT/USP, Igor Lucoves Sicchi, Amanda Lumy Kawanami, Thaís de Moura Coletti, Laura Nobo Costa, Thaysa Carolina Cantanhêde Figueiredo, Cayuan Tadeu Brandão Pinto e Rafael de Oliveira Christe com os quais tive o privilégio de trabalhar e que contribuíram para a construção dessa pesquisa. Ao grupo de pesquisadores da Universidade Federal do Espírito Santo/UFES, que colaboraram com o desenvolvimento desse projeto por meio da compra de reagentes para as reações de PCR e sequenciamento de DNA. Ao pesquisador Gabriel Zorello Laporta, que também muito colaborou na parte laboratorial desse trabalho. À pesquisadora Ana Carolina Loss que colaborou com as análises filogenéticas de algumas sequências de DNA. Ao pesquisador Antônio Ralph Medeiros de Sousa que ajudou muito com as análises estatísticas e interpretação das mesmas. Ao amigo Adriano Duarte que ajudou nas coletas no IBot. Aos dias de coletas em campo, no PEC, PEAL e IBot, onde foi possível contemplar belas paisagens e observar a presença dos bugios e besouros, foram dias muito especiais! v Ao professor Leônidas Deane (in memoriam), pelo legado sobre os estudos da malária símia na Serra da Cantareira, que nos inspirou para a realização dessa pesquisa. Aos meus pais, Ivanildo e Nadiege que respeitaram minha decisão de continuar meus estudos, me apoiando sempre que precisei. Aos meus irmãos Fátima e Luiz Fernando, às minhas sobrinhas Heloísa e Maria Helena, ao meu noivo Ângelo e à Linda (in memoriam), que sempre me deram forças para seguir em frente, iluminando minha vida com alegria e amor. Minha gratidão! “Viva um grande ideal. Todavia, esteja atento às pequeninas coisas”. (Meishu-Sama). O presente trabalho foi realizado com apoio da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - Brasil (CAPES) - Código de Financiamento 001. Os resultados preliminares dessa pesquisa foram apresentados no XXVII Congresso Brasileiro de Entomologia e X Congresso Latino-Americano de Entomologia em Gramado/RS em setembro de 2018 com apoio da verba PROAP. vi RESUMO Silva F S. Detecção de Plasmodium spp. por meio do DNA ambiental (eDNA) associado à interação ecológica entre macaco bugio (Alouatta guariba clamitans) e besouros coprófagos (Coleoptera, Scarabaeidae) em áreas de transmissão de malária na Mata Atlântica (dissertação). São Paulo: Instituto de Medicina Tropical da Universidade de São Paulo; 2019. Símios são primatas protegidos e de difícil acesso, contudo interagem com o ambiente, liberando materiais que poderiam ser usados numa pesquisa indireta de sua eventual infecção malárica. A Serra da Cantareira em São Paulo tem histórico de malária associada ao símio Alouatta guariba clamitans e ao vetor Anopheles (Kerteszia) cruzii. Pesquisa recente evidenciou o DNA de plasmódios nas fezes dos bugios da área e observou a presença de besouros coprófagos. Com a hipótese de que o DNA dos plasmódios poderia contaminar estes besouros coprófagos que seriam potenciais indicadores indiretos da circulação de plasmódios nos símios, esse estudo visou coletar fezes de bugios e identificar os besouros Scarabaeinae associados em três parques de São Paulo, Parque Estadual da Cantareira (PEC), Parque Estadual Alberto Löfgren (PEAL) e Instituto de Botânica (IBot). Realizamos coletas mensais entre dezembro de 2016 a junho de 2019, perfazendo
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