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Ana Luiza Anes Pimenta

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Ana Luiza Anes Pimenta Universidade Federal do Rio de Janeiro Filogenia de Protoneurinae e taxonomia integrativa de Forcepsioneura Lencioni, 1999 (Odonata: Zygoptera: Coenagrionidae) Ana Luiza Anes Pimenta Rio de Janeiro 2019 II III TESE DESENVOLVIDA NO LABORATÓRIO DE ENTOMOLOGIA, DEPARTAMENTO DE ZOOLOGIA, INSTITUTO DE BIOLOGIA DA UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO DE JANEIRO Sob orientação Profª. Drª. Daniela Maeda Takiya e Prof. Dr. Ângelo Parise Pinto IV FICHA CATALOGRÁFICA PIMENTA, Ana Luiza Anes. Filogenia de Protoneurinae e taxonomia integrativa de Forcepsioneura Lencioni, 1999 (Odonata: Zygoptera: Coenagrionidae) - Ana Luiza Anes Pimenta - Rio de Janeiro: UFRJ, 2018. pp. I-XIX, 1-95; 29,7 cm. Orientador: Profª. Drª. Daniela Maeda Takiya Coorientador: Dr. Ângelo Parise Pinto Tese (doutorado) – UFRJ/ Programa de Pós-graduação em Biodiversidade e Biologia Evolutiva, 2019 Referências Bibliográficas: 25–29; 68–71; 93–95. 1. Evolução. 2. Sistemática filogenética. 3. Morfologia. 4. Hipótese de evidência total. 5. Taxonomia. I. Takiya, Daniela Maeda II. Pinto, Ângelo Parise III. Universidade Federal do Rio de Janeiro, Programa de Pós-graduação em Biodiversidade e Biologia Evolutiva IV. Filogenia de Protoneurinae e taxonomia integrativa de Forcepsioneura Lencioni, 1999 (Odonata: Zygoptera: Coenagrionidae) V AGRADECIMENTOS Sem amigos não somos ninguém. Portanto, gostaria de ressaltar algumas pessoas que a universidade me presenteou com amizades tão especiais. Elas que me ajudaram, me deram forças quando tudo estava quase perdido, inclusive a esperança (que ia e voltava), me lembravam de como todas nós importamos e que temos uma força absurda dentro de nós para continuar respirando, são elas: Beatriz Camisão, Juliana Kirchmeyer, Manuella Folly e Tainá Stauffer. Além dessas mulheres lindas, agradeço também ao meu amigo Pedro Fasura por ter me aturado pelos corredores do CCS. Agradeço também aos meus pais, que conviveram diariamente com o meu mau humor, estresse e falta de tempo pra uma atenção, uma palavra, um telefonema e que sempre me davam uma palavra positiva de que tudo iria dar certo. A todos os meus amigos que ao longo da vida fui encontrando e que me deram muita força em todos os momentos difíceis que eu vivi fora do doutorado. Muitas vezes deixei de estar com eles para poder terminar alguma parte da tese, alguma análise, trecho ou resultado. Sem amigos não somos ninguém (2x). Aos amigos do LABENT por todo o convívio, muitas vezes maçante, dando mais leveza para o estresse do dia-a-dia. Obrigada por toda a ajuda, sugestões, conversas e apoio. Aos meus orientadores Daniela Takiya e Ângelo Pinto, por aceitarem essa empreitada de 4 anos e não terem desistido de mim, apesar de eu ter merecido algumas vezes. Agradeço também todo o apoio logístico, financeiro e intelectual. E por fim, ao Programa de Pós-graduação em Biodiversidade e Biologia Evolutiva e a CAPES por fornecerem minha bolsa de estudos para a realização desta tese. VI RESUMO Protoneurinae (Protoneuridae s.s.) é composta por 122 espécies neotropicais com tamanho corporal e venação alar reduzidos. Análises filogenéticas baseadas tanto em dados morfológicos como moleculares, sustentam seu monofiletismo, no entanto, o relacionamento com outras subfamílias de Coenagrionidae permanece incerto. Apesar do baixo suporte, uma análise filogenética evidencia o clado Roppaneura, composto por seis gêneros. O relacionamento entre esses gêneros é inconclusivo e isso pode ser explicado em parte por diagnoses frágeis devido a caracteres não exclusivos. Forcepsioneura, um dos gêneros desse clado, inclui oito espécies muito semelhantes morfologicamente e de difícil determinação. A presente tese visou contribuir para o entendimento da taxonomia, filogenia e evolução de Protoneurinae, sendo dividida em dois capítulos. O primeiro inclui (1) descrição de duas espécies novas de Forcepsioneura, com o auxílio de uma abordagem integrativa, explorando a distância genética de três marcadores moleculares (COI mtDNA, 16S rDNA, e PRMT nDNA); e a (2) primeira hipótese de relacionamento filogenético do gênero com base em dados moleculares utilizando os mesmos marcadores. O segundo capítulo inclui a (1) primeira hipótese filogenética de Protoneurinae por meio de uma abordagem integrativa, utilizando caracteres morfológicos e três marcadores moleculares mitocondriais e nucleares; e a (2) proposta do relacionamento interno do clado Roppaneura baseada em evidência total. No Capítulo 1, foram descritas duas novas espécies de Forcepsioneura: Forcepsioneura gabriela sp. nov. proximamente relacionada a F. garrisoni Lencioni, 1999 e F. regua Pinto & Kompier, 2018 (grupo azul), e Forcepsioneura janeae sp. nov. proximamente relacionada à F. lucia Machado, 2000. Uma análise Bayesiana concatenada de dados moleculares inéditos utilizando sete das 10 espécies de Forcepsioneura foi realizada, e recuperou o seu monofiletismo. Esse estudo ressaltou a importância do uso de distâncias genéticas de sequências de COI a nível específico, porém não sustenta o uso do PRMT e 16S para esse grupo de Odonata a este nível. No Capítulo 2, a filogenia de Protoneurinae foi proposta utilizando 49 táxons terminais e seis famílias de Zygoptera. Dos 15 gêneros de Protoneurinae, 10 foram amostrados e 23 espécies terminais. O conjunto de dados reuniu três marcadores moleculares: COI, 16S rDNA e 18S rDNA e 46 caracteres morfológicos . Análises cladísticas com diferentes pesagens de caracteres e explorando diferentes valores de k, Máxima Verossimilhança e Inferência bayesiana foram conduzidas, explorando tanto os dados combinados quanto VII somente moleculares. O monofiletismo de Protoneurinae foi recuperado em todas as árvores. A hipótese com maior resolução interna foi a obtida com a parcimônia que, apesar de não ter obtido altos suportes, os clados foram recuperados por análises com diferentes valores de k. O clado Roppaneura, observado em análises morfológicas anteriores, foi recuperado apenas na análise de parcimônia, enquanto Forcepsioneura é suportado como monofilético em todas as análises. Palavras-chave: Evolução, Hipótese de evidência total, Libélulas, Morfologia, Sistemática filogenética, Taxonomia VIII ABSTRACT Protoneurinae (Protoneuridae s.s.) is composed by 122 Neotropical species with reduced body size and venation. Phylogenetic analysis based on both morphological and molecular datasets recover the monophyly of the subfamily, however, the relationship with other Coenagrionidae subfamilies still uncertain. A recent phylogenetic analysis showed the Roppaneura clade, composed for six genera, but low supported. The relationships among these genera are inconclusive and can be explained, in parts, by fragile diagnosis due to non-exclusive characters. One of the genera of this clade, Forcepsioneura, includes eight species very morphologically similar and difficult to identify. This study aimed to contribute to the understanding of the taxonomy, phylogeny and evolution of Protoneurinae, being divided into two chapters. The first includes (1) description of two new species of Forcepsioneura, with the aid of an integrative approach, exploring the genetic distance of three molecular markers (COI mtDNA, 16S rDNA, e PRMT nDNA); and (2) the first molecular phylogenetic hypothesis of the genus using the same molecular markers. The second chapter includes: (1) the first phylogenetic hypothesis of Protoneurinae through an integrative approach using morphological characters and three molecular markers (mitochondrials and nuclear); and (2) the proposal of the internal relationship of the Roppaneura clade based on total evidence. In Chapter 1, two new species of Forcepsioneura were described: Forcepsioneura gabriela sp. nov. was more related to F. garrisoni Lencioni, 1999 and F. regua Pinto & Kompier, 2018 (light-blue group), and Forcepsioneura janeae sp. nov. was more related to F. lucia Machado, 2000. The combined Bayesian analysis of unpublished molecular data using seven of the 10 Forcepsioneura species was performed, and recovered the monophyly of the genus. This study highlighted the importance of using genetic distances from COI sequences at a specific level, but does not support the use of the PRTM and 16S markers for this group of Odonata in this level. In Chapter 2, Protoneurinae phylogeny was proposed using 49 terminal taxa and six Zygoptera families. Of the 15 genera of Protoneurinae, 10 were sampled and 23 terminal taxa. The datasets gathered three molecular markers: COI, 16S rDNA and 18S rDNA and 46 morphological characters. Cladistic analyses with different character weights and exploring different k values, maximum likelihood and Bayesian inference were conducted, exploring both combined and molecular dataset only. The monophyly of Protoneurinae was recovered in all trees. The hypothesis with higher resolution IX hypothesis was the one obtained with parsimony, that, despite not having obtained high bootstrap values, the clades were recovered by analysis with different k values. The Roppaneura clade, a group with six genera observed in previous morphological analyses, was recovered as monophyletic only in parsimony analyses, while Forcepsioneura is supported as monophyletic in all analysis. X Sumário FICHA CATALOGRÁFICA IV AGRADECIMENTOS V RESUMO VI ABSTRACT VIII ÍNDICE DE FIGURAS XIII FIGURAS SUPLEMENTARES XV ÍNDICES DE TABELAS XVII TABELAS SUPLEMENTARES XVIII 1. Introdução 1 1.1 Ordem Odonata 1 1.2 Coenagrionidae 2 1.3 Protoneuridae s.l. 3 1.4 Protoneurinae 4 1.5 Clado Roppaneura 5 1.6 Forcepsioneura 5 1.7 Taxonomia integrativa 7 2. Objetivos 8 Capítulo
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