Universidad de La Salle Ciencia Unisalle
Biología Departamento de Ciencias Básicas
2019
Ecología de polinización de Centrosema pubescens Fabaceae en un bosque seco de Anapoima, Cundinamarca
Camilo Alejandro Álvarez Rodríguez Universidad de La Salle, Bogotá
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UN BOSQUE SECO DE ANAPOIMA, CUNDINAMARCA
Camilo Alejandro Álvarez Rodríguez.
Manuscrito preparado bajo las normas editoriales de la revista Acta Biológica
Colombiana. https://revistas.unal.edu.co/index.php/actabiol.
RESUMEN
Centrosema pubescens conocida como choreque, centro, gallinita es una hierba terrestre enredadera que crece en lugares abiertos y soleados, con una distribución que se extiende en América, principalmente en el neotrópico. La ecología de la polinización de
Centrosema pubescens (Fabaceae) fue estudiada durante 13 meses con salidas mensuales de tres a cinco días, y recorridos desde las 05:00 hasta las 17:00 con un intervalo de dos horas, en un sendero semicircular establecido de aproximadamente 2500 metros en un relicto de bosque seco tropical de Cundinamarca, Colombia. En este estudio se presenta información relacionada con la morfología floral, el desarrollo de la inflorescencia, la fenología floral, la biología floral, el sistema reproductivo, los visitantes florales y posibles polinizadores. C. pubescens es una enredadera terrestre con flores monoicas distribuidas en inflorescencias tipo racimo y frutos tipo legumbre. Las flores presentan un androceo de carácter diadelfo con nueve estambres en promedio. A manera de resultados se observó en la población 165 individuos que fueron visitados por insectos de los órdenes Hymenoptera, Coleoptera y Lepidoptera. El polinizador más efectivo fue
Xylocopa frontalis, siendo capaz de hacer contacto con la superficie estigmática y transportando más del 96% de polen de C. pubescens. Muchos visitantes florales no tuvieron contacto con las estructuras reproductivas debido a las barreras generadas por la quilla, la cual protege la superficie estigmática y anteras de la flor, por lo cual, C. pubescens presenta un mecanismo restrictivo de polinización conocido como tripping que
1 está relacionado con el tamaño y peso de sus polinizadores, este mecanismo es característico de los individuos de la subfamilia Faboideae, en especial de los géneros
Centrosema, Cratylia, Crotalaria, entre otros. Por lo anterior, el objetivo de este estudio fue registrar, evaluar y determinar los atributos morfológicos, periodos de exposición de las estructuras reproductivas, recompensas florales, alternativas de intercambio génico y del comportamiento de los visitantes florales implicados en la ecología de polinización de C. pubescens en un bosque seco de Anapoima, Cundinamarca.
PALABRAS CLAVES
Biología reproductiva, tripping, visitantes florales.
ABSTRACT
Centrosema pubescens known as choreque, centro, gallinita is a creepy terrestrial herb that grows in open and sunny places, with a distribution that extends in América, mainly in the neotropic. The ecology of the pollination of Centrosema pubescens (Fabaceae) was studied for 13 months with monthly departures of three to five days, and traveled from
05:00 to 17:00 with an interval of two hours, on an established semicircular path of approximately 2500 meters in a relic of tropical dry forest of Cundinamarca, Colombia.
This study presents information related to floral morphology, the development of inflorescence, floral phenology, floral biology, the reproductive system, floral visitors and possible pollinators. C. pubescens is a terrestrial vine with monoecious flowers distributed in cluster type inflorescences and legumes. The flowers have an androceo of character diadelfo with nine stamens in average. As a result, 165 individuals were observed in the population who were visited by insects of the Hymenoptera, Coleoptera and Lepidoptera orders. The most effective pollinator was Xylocopa frontalis, being able to make contact with the stigmatic surface and transporting more than 96% pollen from
C. pubescens. Many floral visitors had no contact with the reproductive structures due to 2 the barriers generated by the keel, which protects the stigmatic surface and anthers of the flower, therefore, C. pubescens presents a restrictive pollination mechanism known as tripping that is related With the size and weight of its pollinators, this mechanism is characteristic of individuals in the Faboideae subfamily, especially in the genera
Centrosema, Cratylia, Crotalaria, among others. Therefore, the objective of this study was to register, evaluate and determine morphological attributes, exposure periods of reproductive structures, floral rewards, gene exchange alternatives and the behavior of floral visitors involved in the ecology of pollination of C. pubescens in a dry forest of
Anapoima, Cundinamarca.
KEYWORDS
Reproductive biology, tripping, floral visitors.
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INTRODUCCIÓN
Las leguminosas (Fabaceae) son la tercera familia más diversa de plantas con flores, con aproximadamente 19.325 especies distribuidas en 727 géneros (Rodrigues 2010) extendiéndose mundialmente desde la región neotropical, el medio oriente, el continente europeo y americano (García y Pinheiro 2010). En Colombia, la familia Fabaceae posee cerca de 181 géneros con 1.191 especies (Ruíz et al. 2018), las cuales los géneros más conocidos en la comercialización de frutos y semillas son Vigna, Crotalaria, Cratylia y
Centrosema (Rivera 2012).
A nivel mundial el 35% del abastecimiento alimenticio lo aportan las leguminosas con sus frutos y sus semillas (Hoehn et al. 2008; Musicante y Galetto 2008), reflejando así una importancia económica, la cual asciende a más de 153 billones de euros aproximadamente a nivel mundial, representando un 9,5% del total de la producción agrícola global (Raju y Rao 2006). De igual forma, las leguminosas en la agricultura son usadas como abono, cobertura de suelo (Pinto y Ruíz 1986), para fijar nitrógeno, esto debido a su asociación con nódulos micóticos (García y Pinheiro 2010).
La formación de frutos surge a partir de una polinización efectiva, donde existen escasos estudios en este aspecto (Pinilla y Nates 2015). Algunos estudios en polinización de
Fabaceae determinan que muchas especies son polinizadas por abejas carpinteras
(Apidae: Xylocopa) (Afzan et al. 2012). Algunos ejemplos de las especies polinizadas por abejas son Chamaecrista ramosa, C. cytisoides, C. flexuosa (Gimenes et al. 2013) y
Vatairea macrocarpa (Oliveira et al. 2014), donde estos estudios presentan descripciones de la biología floral, morfología, y registran los visitantes florales con sus posibles polinizadores. En Cauca, Colombia, se determinó que X. frontalis fue un polinizador
4 efectivo para las especies de leguminosas Cratylia argentea y Crotalaria mucronata
(Rivera 2012), debido al tamaño del insecto el cual liberaba las estructuras reproductivas.
Uno de los géneros más conocidos en la familia Fabaceae es Centrosema, el cual se caracteriza por su hábito arbustivo y herbáceo enredadero (Battistin y Lovatto 1994), las especies crecen exclusivamente en el continente americano, contando con aproximadamente 50 especies, las cuales 16 están en Colombia y todas con importancia económica (Ruíz et al. 2018). Las especies presentes en Colombia se distribuyen en la
Amazonia, Andes, Llanura del Caribe (Correa y Stevenson 2010), Orinoquia, Pacífico,
Valle del Cauca, y principalmente en los departamentos de Córdoba, Tolima, Chocó,
Antioquia, Atlántico, Quindío, Meta, Cundinamarca (Pinto y Ruíz 1986).
Además de la amplia riqueza y distribución de Centrosema en Colombia, la importancia más relevante radica en sus frutos y semillas que son exportados como suplemento proteico de origen vegetal para el consumo humano y animal, así mismo son empleadas como plantas de forrajeo y ornamentales (Carbone 2017).
La polinización efectiva es usualmente mediada por polinizadores, los cuales tienen diferentes mecanismos para polinizar (Potts et al. 2003), como lo es la polinización por vibración, donde los polinizadores estremecen sus cuerpos para liberar las estructuras reproductivas (Bernardino y Gaglianone 2008; Marchi y Alves 2013), estudios en polinización de Centrosema como el descrito por Nogueira (2006) definen un mecanismo restrictivo llamado tripping, donde el polinizador aterriza sobre la flor y en simultáneo presiona la base del estandarte y a manera de pistón se liberan los estambres y pistilos ocultos en la quilla, donde sucesivamente entran en contacto con el polinizador y finalmente mover así el polen (Loyola et al. 2007; Nogueira 2006).
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Existen estudios de Centrosema como los tipos de polinizadores y la efectividad de polinización (Battistin y Lovatto 1994), donde se demostró que fue mayormente polinizada por abejas carpinteras (Burgett et al. 2015; Lima 2003), reflejando así un sistema restrictivo de polinización de tripping (Nogueira 2006). Sin embargo, los estudios en biología reproductiva y polinización cruzada son limitados con desconocimientos básicos, como son el sistema reproductivo y fenología reproductiva, entre otros (García y Pinheiro 2010). De las cerca de 50 especies que conforman el género Centrosema, muestran que tan solo hay aportes en C. pubescens (Battistin y Lovatto 1994; Nogueira
2006); C. brasilianum (Battistin y Lovatto 1994); C. virginianum (Battistin y Lovatto
1994), y en Colombia de las 16 especies tan solo se presenta la fenología reproductiva en
C. triquetrum (Ortiz et al. 2015).
Además de estos estudios en polinización de Centrosema, en la actualidad se evidenció una reducción en las poblaciones de diversos polinizadores, contribuyendo a la crisis de polinización actual (Nates 2016) y reflejando una notable disminución en la producción de frutos (García y Ríos 2016; Ghazoul 2005). Por otro lado, una estrategia para evitar la disminución de diferentes visitantes florales y polinizadores es considerar a las especies de Centrosema como especie sombrilla, ya que sí conocemos y entendemos su ecología de polinización, podemos conservarla paralelamente con sus polinizadores (Oliveira y
Freitas 2013), por lo tanto, se requieren estudios encaminados a la conservación del hábitat y ecología de polinización.
Dado los conceptos de ecología de polinización, se plantearon las siguientes preguntas de investigación: ¿Sigue la población de C. pubescens de Anapoima, Cundinamarca, un mecanismo de polinización similar al de tripping reportado en otras poblaciones?,
¿Existen polinizadores eficientes en la reproducción de C. pubescens con relación a sus características restrictivas?, y por último, ¿Tiene C. pubescens otro mecanismo
6 reproductivo, en caso de la ausencia de polinizadores efectivos?, por lo anterior el objetivo de este estudio es determinar factores morfológicos, reproductivos y del comportamiento de los visitantes florales implicados en la ecología de la polinización de
C. pubescens (Fabaceae) en un bosque seco de Anapoima, Cundinamarca.
OBJETIVO GENERAL
Determinar los factores morfológicos, temporales, reproductivos y del comportamiento de los visitantes florales implicados en la ecología de polinización de Centrosema pubescens (Fabaceae) en un bosque seco de Anapoima, Cundinamarca.
OBJETIVOS ESPECÍFICOS
● Describir de manera cuantitativa y cualitativa los atributos de la morfología floral
que presentan las flores en una población de C. pubescens de Anapoima,
Cundinamarca.
● Determinar las fases florales y los periodos de exposición de las estructuras
reproductivas de C. pubescens en una población de Anapoima, Cundinamarca.
● Evaluar el desarrollo de las flores y recompensas florales que presentan las
inflorescencias en una población de C. pubescens de Anapoima, Cundinamarca.
● Evaluar el sistema reproductivo y sus alternativas de intercambio génico y grado
de autocompatibilidad genética en una población de C. pubescens de Anapoima,
Cundinamarca.
● Registrar los visitantes florales y determinar los tipos de polinizadores en una
población de C. pubescens de Anapoima, Cundinamarca.
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MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio
El estudio se realizó en un ecosistema de bosque seco en el corregimiento Patio Bonito, municipio de Anapoima, departamento de Cundinamarca, región Andina de Colombia.
Esta zona se encuentra localizada a los 4°33′01″N y 74°32′10″O (Fig. 1).
Este municipio se encuentra en una zona de transición entre bosques tropicales, bosques de galería y bosques secos, presentando una altitud de 710 metros que corresponde a la provincia del Tequendama, en una depresión de la vertiente occidental de la Cordillera
Oriental (Pizano y García 2014). Esta zona es caracterizada por presentar una temperatura promedio anual de 28ºC, y una precipitación promedio anual de 1337 mm, con relictos de bosque de galería que bordea un rio.
Figura 1. Ubicación del área de estudio en el municipio de Anapoima, Cundinamarca.
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Especie de estudio
Centrosema pubescens, conocida como centro, gallinita, choreque, mariposa, es una hierba terrestre enredadera que crece en lugares abiertos y soleados (Nogueira 2006). Su distribución se extiende a lo largo del neotrópico, y en Colombia está presente en la
Amazonia, Andes, Llanura del Caribe, Orinoquia, Pacífico, Valle del Cauca, principalmente en los departamentos Córdoba, Tolima, Antioquia, Atlántico, Quindío,
Meta y Cundinamarca (Ruíz et al. 2018). Esta especie suele encontrarse en hábitats como bosques secos tropicales que son importantes para la preservación y regulación de suelos, agua, ciclaje de nutrientes, y conservación de especies vegetales y animales (Da Silva
2009). Los frutos y las semillas de esta especie se utilizan como fuente proteica de materia prima para el consumo humano y animal (Wolowski y Freitas 2010), considerándose una alternativa alimenticia de origen vegetal que se exporta en la actualidad y es usada como ornamentación (Ramalho y Silva 2005).
Métodos
Diseño experimental
El estudio tuvo una duración de 13 meses (marzo de 2017 a marzo 2018), donde tuvo una fase de campo con salidas mensuales de tres a cinco días y recorridos desde las 05:00 hasta las 17:00 con un intervalo de dos horas, en un sendero semicircular establecido de aproximadamente 2500 metros, el cual se bordeó un parche de bosque seco y donde se marcaron todos los individuos que allí se encontraron (Fig. 2A).
Se seleccionaron todos los individuos, sin importar en qué periodo floral estaba, de la población de C. pubescens que se encontraba en el sendero (n =165), así mismo cada individuo de la población se marcó con una numeración consecutiva, y se registró sus atributos (Fig. 2B) (Ramírez et al. 2007). 9
Para los objetivos de sistema reproductivo y visitantes florales era necesario aislar la inflorescencia (Fig. 2C); mientras que los objetivos de morfología, biología y fenología floral se requirió del embolsamiento tanto de las inflorescencias (Fig. 2D), como de las infrutescencias (Fig. 2E).
Figura 2. Fase de campo del muestreo. A) Ilustración del recorrido del área de estudio. B) Registro de individuos de C. pubescens. C) Aislamiento de las inflorescencias. D) Captura de las estructuras florales. E) Captura de las infrutescencias. Este estudio de igual forma contó con una fase de laboratorio donde se usó un estereoscopio (Fig. 3A) para la observación de las estructuras florales y reproductivas
(Fig. 3B) como de los visitantes florales de una población de C. pubescens (Fig. 3C).
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Figura 3. A) Fase de laboratorio del muestreo. B) Identificación de las estructuras reproductivas de la especie de estudio. C) Registro de visitantes florales. Todas las actividades mencionadas anteriormente se ejecutaron para los métodos experimentales de la morfología floral, fenología reproductiva, biología floral, sistema reproductivo y visitantes florales presentados a continuación:
Morfología floral: Para evaluar la morfología floral de la población de C. pubescens se realizó la disección y descripción de caracteres cuantitativos y cualitativos a 10 flores por planta en 10 individuos (Oliveira y Freitas 2013). Se registraron los atributos florales de
C. pubescens y se determinó en una figura el hábito, la caracterización del fruto y el tipo de las estructuras florales y reproductivas. Por otro lado en una tabla se consignó datos como la longitud de la inflorescencia, el número de hojas ostentadas, el número de flores por individuo, y por último el número y medición del ancho y largo en centímetros de las estructuras florales y estructuras reproductivas.
Así mismo, para los atributos florales, se sacaron fotografías que fueron ingresadas y modificadas en el programa SmartDraw para la creación de las figuras que reflejaron cada
11 característica morfológica tanto en la planta como de la inflorescencia (Carbone 2017;
Núñez 2014).
Fenología reproductiva: Para evaluar la fenología reproductiva de la población de C. pubescens se monitorearon los 165 individuos encontrados en el área de muestreo, durante los 13 meses (marzo de 2017 a marzo 2018), con base en esta información se registró el promedio y los periodos de producción de botones florales, flores y frutos por mes con respecto a las variables de humedad relativa, brillo solar y precipitación.
Los datos conseguidos de la fenología reproductiva fueron ingresados en el programa estadístico GraphPad Prism 8 (Segonds 2019), para la creación de la figura representativa al promedio mensual de individuos en botón floral, en floración e infrutescencia durante los 13 meses de muestreo en una población de C. pubescens (Carbone 2017; Ortiz et al.
2015).
Biología floral: Para evaluar la biología floral de la población de C. pubescens se realizó un seguimiento a 10 individuos de forma aleatoria en la población, que presentaron diferentes fases florales tanto en la floración como en la fructificación. Se realizó un seguimiento para las diferentes fases de maduración de la inflorescencia e infrutescencia, así como la caída de flores y frutos (Ramírez et al. 2007; Sakagami et al. 1967).
En cuanto a las recompensas florales, se evaluó la concentración de azúcar y el volumen de néctar (μ) a 10 flores en 10 individuos en fase reproductiva, una por individuo, desde las 05:00 hasta las 17:00 con un intervalo de dos horas. Para determinar la concentración de néctar (grados Brix) se extrajo mediante una microjeringa una gota de néctar que se colocó sobre el lector de un refractómetro de mano (Brix refractometer, 0-320 Brix); la lectura del refractómetro está en grados Brix, lo que equivale al porcentaje de la concentración de sacarosa (Oliveira et al. 2014). Para la medición del volumen de néctar
12 se extrajo la totalidad de este en la microjeringa y se midió la cantidad que presentaba (μ)
(Lucia et al. 2017; Lima 2003).
Los resultados del desarrollo y maduración de la inflorescencia e infrutescencia de C. pubescens fueron consignados en el programa SmartDraw (Carbone 2017), mientras que los datos de recompensas florales fueron transformados en resultados mediante los programas estadísticos de Past y GraphPad Prism 8 (Segonds 2019).
Sistema reproductivo. Para evaluar el sistema reproductivo de C. pubescens se realizó un ensayo de polinización controlada con cuatro tratamientos: 1) Apomixis, sin polinización. 2) Alogamia, polinizando con polen de individuos diferentes. 3)
Autocompatibilidad inducida, polinizando con polen de la misma inflorescencia. 4)
Polinización abierta (control), polinización ocurrida de forma natural, sin intervención.
Para cada uno de los tratamientos se aislaron con una malla de tul (Fig. 2C) y luego se polinizaron 100 flores de C. pubescens, a excepción del tratamiento de autocompatibilidad inducida que fueron solo 25 flores. En todos los casos, menos el tratamiento control, las flores permanecieron aisladas con la malla de tul desde la fase de botón floral y posterior a cada una de las pruebas con el fin de evitar alteraciones en los resultados y evitar la pérdida de flores y frutos. Cada mes, posterior a la prueba se revisaron y contaron los frutos en desarrollo, los frutos no formados y los frutos en desarrollo que fueron abortos. Para cada uno de los tratamientos se calculó el porcentaje de frutos formados con respecto al número de flores polinizadas.
Los resultados conseguidos para cada tratamiento en el ensayo de polinización controlada del sistema reproductivo de C. pubescens fueron registrados en el programa estadístico de GraphPad Prism 8 (Carbone 2017; Núñez 2014).
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Visitantes florales: Para evaluar los visitantes florales de C. pubescens se observó y registró la comunidad de visitantes en la fase reproductiva de 20 individuos al azar de la población. Para ello se hizo una observación directa y registros fotográficos del comportamiento de los visitantes florales para luego identificarlos en el mayor nivel taxonómico posible, mediante guías y claves taxonómicas de insectos (Correia et al.
2007).
Para cada uno de los visitantes se evaluó los siguientes atributos: Abundancia relativa, frecuencia, tamaño, contacto con las estructuras reproductivas, polen adherido, recurso floral utilizado y visita única, los cuales fueron consignados en una tabla.
Para evaluar el atributo de visita única se realizó la captura manual mediante una red entomológica de los visitantes florales, con el fin de evitar que ese visitante vaya a otros individuos de C. pubescens, luego de la colecta de los visitantes florales se hizo un conteo de estos y posteriormente se liberaron (Núñez y Rojas 2008). Las capturas se realizaron luego de que el visitante haya interactuado con las estructuras reproductivas de C. pubescens y así mismo se aislaron con una malla de tul las flores (Fig. 2C). Cada mes, posterior al aislamiento de estas flores, se revisaron y contaron el número total de frutos formados por cada individuo.
Abundancia relativa. Las abundancias relativas se calcularon como la suma de las abundancias parciales de cada colecta y se categorizó cada una de las especies de visitantes florales como muy abundantes ***, cuando su número fue ≥ 25 individuos.
Abundantes** cuando las especies presentaban abundancias entre 20 a 24 individuos, raras* cuando las especies presentaban entre 15 a 19 individuos y esporádicas -, cuando las especies presentaban 1 a 14 individuos (Núñez y Rojas 2008).
Frecuencia. La frecuencia de los visitantes florales se determinó con la participación porcentual del número de individuos de cada especie, en relación al total colectado de la
14 siguiente manera f = (ni/N) * 100 en donde, ni= Número de individuos de la especie i; N=
Número total de individuos (Núñez y Rojas 2008).
Eficiencia. El papel de los visitantes como polinizadores lo evaluamos calculando y comparando la importancia relativa de cada insecto en el flujo de polen que realiza en cada planta, para ello calculamos el índice de valor de importancia de los polinizadores
(IVIP) y la importancia relativa de cada polinizador (IRP) asociado a C. pubescens, el cual evalúa la capacidad de transporte de polen, eficiencia y fidelidad de cada insecto, este índice se basó en la metodología descrita por Núñez y Rojas (2008). A partir del
(IVIP) se calculó la importancia relativa de cada polinizador (IRP), y de acuerdo al IRP se categorizaron los visitantes en tres grupos: 1. polinizadores principales con alta eficiencia (Pe), 2. Polinizadores secundarios con baja eficiencia (Po) y 3. Polinizadores ocasionales (Pa) (Núñez y Rojas 2008).
Los datos de la composición de la comunidad de los visitantes en la población de C. pubescens fueron ingresados y manejados en los programa estadísticos SmartDraw y
GraphPad Prism 8 (Carbone 2017).
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RESULTADOS
Morfología floral
C. pubescens es una hierba con hábito terrestre enredadero (Fig. 4A) que presenta hojas opuestas trifoliadas (Fig. 4B). Esta planta se caracteriza por tener inflorescencias racemosas con flores resupinadas pentámeras hermafroditas y una coloración que va desde blanco pasando a lila (Fig. 4C) e infrutescencias tipo legumbre (Fig. 4D).
Figura 4. Características morfológicas de Centrosema pubescens. A) Hábito de la especie de estudio. B) hojas de la planta C) Inflorescencia D) Infrutescencia. Fotos 4A, 4B, 4D de L. A. Núñez. Los principales caracteres vegetativos y reproductivos que presentan las inflorescencias en los 10 individuos evaluados de C. pubescens se muestran en la Tabla 1.
Tabla 1. Características morfológicas, vegetativas y reproductivas de C. pubescens en 10 individuos; donde (N) representa el número de individuos o estructuras donde se realizó la medición, (X) representa la media de cada carácter y (SD) su desviación estándar.
C. pubescens Carácter N X ± SD Forma de crecimiento Enredadero Número de hojas por individuo 10 24 ± 3 Número de frutos 10 17 ± 2 Largo del fruto 10 11.7 ± 2.31cms Número de semillas 10 12 ± 3 # Flores por individuo 10 9 ± 2 Longitud pedicelo 10 3.6 ± 0.52cms Largo quilla 10 2.31 ± 0.48cms Ancho quilla 10 1.19 ± 0.32cms Largo estandarte 10 3.23 ± 0.53cms Ancho estandarte 10 2.76 ± 0.45cms Largo de ambas alas 10 4.88 ± 0.42cms Ancho de ambas alas 10 0.78 ± 0.17cms # Estructuras reproductivas No aplica No aplica Número de estambres 20 9 ± 1 Número de pistilos 20 1
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Las estructuras florales de C. pubescens son muy desarrolladas y llamativas, que van desde tamaños grandes 4.3cms ± (0.86) a medianos 3.6cms ± (0.47), como es la quilla que son dos pétalos fusionados parcialmente, las alas que son pétalos laterales para proteger la quilla y un estandarte que sirve como base para la flor. Por otra parte, las estructuras florales como la quilla presentan un promedio de 2.31cms ± (0.48) de largo y
1.19cms ± (0.32) de ancho, el estandarte presenta 3.23cms ± (0.53) de largo y 2.76cms ±
(0.45) de ancho, mientras que ambas alas desde un extremo a otro miden 4.88cms ± (0.42) de largo y 0.78cms ± (0.17) de ancho (Tabla 1).
De forma cuantitativa hay aproximadamente 24 ± (3) hojas por individuo con una longitud de pedicelo 3.6cms ± (0.52), mientras que presenta 17 ± (2) legumbres por individuo y aproximadamente 11.7cms ± (2.31) de largo, con 12 ± (3) semillas por cada fruto. Por otro lado, en las estructuras reproductivas hubo 9 ± (1) estambres y siempre un solo pistilo (Tabla 1).
Figura 5. Morfología de la inflorescencia de Centrosema pubescens. A) Pétalo axial (Es- estandarte). B) Un par de pétalos parcialmente fusionados (Qu-quilla). C) Pétalos laterales (Al-alas) parcialmente adheridos a la quilla. D) Androceo diadelfo. E) Estambres de tipo dorsifija. Fotos de L. A. Núñez. La morfología floral de C. pubescens se caracteriza por poseer un estandarte que nace desde el cáliz, de color lila con dos franjas más intensas y entre estas una franja blanca de forma ovada (Fig. 5A), una quilla de forma romboidal que nace también en el cáliz (Fig.
5B). Por otro lado, en una vista superior de las estructuras florales (Fig. 5C), se observa las alas protegiendo parcialmente la quilla, y en una vista de perfil del androceo (Fig. 5D), podemos afirmar que es de carácter diadelfo, en el que sus estambres están unidos por sus filamentos formando dos haces, y por último los estambres se encuentran en una posición de tipo dorsifija (Fig. 5E), ya que la unión con cada filamento es en la parte media dorsal de la antera.
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Fenología reproductiva
La fenología reproductiva de C. pubescens contó con un total de 659 botones florales,
1282 flores y 896 frutos para los 165 individuos de toda la población durante los 13 meses de muestreo, la cual se caracterizó por presentar una evidente floración continua pero con separación en los tiempos y producción de frutos (Fig. 6).
Producción de botones florales. Este periodo se caracterizó porque la producción de los botones fue continua, donde tuvo mayor incidencia de marzo hasta agosto del año 2017, mientras que en el año 2018 fue en febrero y marzo, en ambos años no se identificó un patrón asociado a la humedad relativa (Fig. 6), pero sí a la precipitación donde fue mayor en los meses de septiembre a diciembre y que reflejaron valores mínimos en los botones florales, mientras que el brillo solar entre los meses de abril y junio fue bajo y presentando valores relativamente altos en la producción de botones florales (Fig. 6).
Producción de flores. El periodo de floración fue continuo, con la apertura de flores en las horas de la mañana y con un pico de producción en el mes de junio con 1126 para el primer año, y 156 flores para el segundo, con un total de 1282 en la producción total de flores (Fig. 6). Por otro lado, se muestra un patrón distinto, ya que, si bien hubo un incremento exponencial en la producción de flores de mayo a agosto, también fue el periodo de precipitación y de brillo solar más bajo en el muestreo, mientras que la humedad relativa no tuvo ningún patrón con preeminencia (Fig. 6).
Figura 6. A) Climatograma de Anapoima durante 13 meses de observación en los años 2017 y 2018. B) Promedio mensual de individuos de Centrosema pubescens en las fases florales de botón floral, en floración y fructificación durante 13 meses de observación con respecto a la precipitación. Producción de frutos. La producción de frutos fue constante, con mayor representatividad de junio a octubre del año 2017, siendo agosto el pico máximo, y donde hubo baja precipitación, mostrando así un patrón heterogéneo (Fig. 6). Los valores más 18 altos de brillo solar que fueron de diciembre del año 2017 a febrero del año 2018 reflejaron baja producción de frutos, mientras que en la humedad relativa no se encontró ningún patrón con respecto a la producción de frutos (Fig. 6).
A nivel general, la producción de botones florales ocurre simultáneamente con la producción de flores (Fig. 6), mientras que en julio a octubre del año 2017 fueron los meses con mayor producción de frutos y que coincidieron con los meses finales del periodo de floración (Fig. 6).
Biología floral
Las características de la biología floral fueron evaluadas en 10 individuos de C. pubescens, con un seguimiento desde las 05:00 hasta las 17:00 con un intervalo de dos horas, durante 13 meses.
Figura 7. Fases florales de la inflorescencia de Centrosema pubescens. A) Botón floral. B) Flor abierta. C) Flor polinizada. D) Flor senescente. E) Fruto en desarrollo. F) Fruto verde. G) Fruto maduro. Fotos 7A, 7C, 7D, 7E, 7F, 7G de L. A. Núñez.
Desarrollo de la inflorescencia. Las flores de C. pubescens en los 10 individuos estudiados tuvieron varias etapas de desarrollo que van desde la formación del primer botón floral (Fig. 7A) hasta la producción de frutos maduros (Fig. 7G), donde iniciaban un primer brote del botón floral de una inflorescencia hasta cuando han cumplido su función reproductiva, que es la de liberar polen desde las anteras en las estructuras reproductivas masculinas y la formación de frutos a partir del estilo en las estructuras femeninas. El tiempo de desarrollo promedio de una inflorescencia desde que inicia la emergencia del primer botón floral (Fig. 7A) hasta la formación del primer fruto maduro
(Fig. 7G) es de 5± meses.
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Desarrollo y maduración de frutos. Una vez polinizada la flor (Fig. 7C) inicia la maduración del ovario el cual dura 8± días y va tomando la forma de un fruto pequeño de color verde (Fig. 7E), y donde posteriormente se va desarrollando las semillas (Fig. 7F) y el tamaño se incrementa con el paso de los días hasta cuando el fruto ha alcanzado el tamaño final de desarrollo con una coloración café (Fig. 7G). Desde la polinización, un fruto tarda entre 3 meses en desarrollarse (Fig. 7C – Fig. 7E) y entre 2 meses en madurar
(Fig. 7E – Fig. 7G). Los frutos se encuentran en tipo legumbre protegido por dos valvas parcialmente fusionadas con una coloración verde oscuro, cada infrutescencia cuenta con aproximadamente 17 legumbres con un promedio de 11.7cm± de largo. Cada legumbre contiene un promedio de 12 semillas de color verde claro que tardan aproximadamente un mes en desarrollarse, sin embargo, se encontró que en escasas infrutescencias se hallaban semillas abortadas, ya que era de un tamaño significativamente menor con una coloración negra.
Caída de flores y frutos. Una vez caídas todas las flores, tanto la inflorescencia como sus estructuras se tornan en un color café claro, este proceso demora entre tres días. Una vez maduros los frutos inicia la caída de estos, lo cual puede tardar 15 días, este proceso puede acelerarse cuando hay visita de fauna o intervención humana sobre la infrutescencia.
Recompensas florales
En cuanto al néctar, se puede decir que tuvo mayor producción a las 09:00 con más de
3µl, sin embargo, se tuvo mayor variación a las 07:00 oscilando entre dos y casi 5µl (Fig.
8A). Así mismo las horas con menor producción fueron 05:00 y 17:00, y una producción nula a las 05:00, mientras que la hora con menor variación fue a las 13:00 (Fig. 8A).
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Desde las 05:00 hasta las 09:00 las flores van acumulando néctar, posteriormente de las
09.00 la producción de néctar va disminuyendo evidentemente (Fig. 8A).
Para la concentración de sacarosa se puede decir que a las 13:00 fue la hora con más porcentaje de sacarosa a comparación de las demás horas, mientras que a las 05:00 fue nula la concentración de sacarosa (Fig. 8B). A nivel general se puede afirmar que a lo largo del día el porcentaje de sacarosa se va acumulando hasta las 13:00 y luego va decreciendo, por otro lado, es notable que a lo largo de estas horas existe poca variación entre sí (Fig. 8B).
Figura 8. Néctar recolectado desde las 05:00 hasta las 17:00 con un intervalo de dos horas en Centrosema pubescens. A) Producción promedio de néctar (µl) adjunto con su variación. B) Porcentaje promedio de sacarosa (grados Brix) adjunto con su variación. Sistema reproductivo
Las flores en la prueba de apomixis fructificaron en un 25%, demostrando que la especie es autogámica de carácter apomíctico. Debido a que C. pubescens es una planta monoica, con una tasa de formación de frutos por alogamia del 63% sin diferencias significativas con las pruebas de polinización abierta con 82% de frutos formados, indican la xenogamia en esta leguminosa. El 17 y 18% de frutos no formados en las pruebas de alogamia y control respectivamente, indican la tasa de flores que son no funcionales desde el inicio o no fueron polinizadas, y que por lo tanto no se convierten en frutos. Por otra parte, el
único tratamiento donde hubo frutos abortados fue en alogamia, donde el 20% de estos frutos se desarrollaron, pero en el proceso fueron abortados y no alcanzaron el desarrollo completo (Tabla 2).
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Tabla 2. Resultados del ensayo de polinización controlada con cuatro tratamientos en una población de Centrosema pubescens.
Nº Nº frutos no formados / Tratamiento Frutos formados / % Flores Frutos abortados
Apomixis 100 25 / 25% 75 / 0
Alogamia 100 63 / 63% 17 / 20
Geitonogamia 25 22 / 88% 3 / 0
Polinización abierta 100 82 / 82% 18 / 0
Visitantes florales y polinizadores
Las inflorescencias de C. pubescens fueron visitadas por 12 especies de insectos, donde el orden Hymenoptera fue el más diverso con dos familias, presentando Apidae con el mayor número de especies, en este caso siete; distribuidas en los géneros Xylocopa (2),
Bombus (1), Eulaema (1), Euglossa (1), Trigona (1) y Trigonisca (1) (Fig. 9).
Figura 9. Principales visitantes florales de Centrosema pubescens en Anapoima, Cundinamarca. A) Xylocopa frontalis. B) Bombus atratus. C) Eulaema nigrita. D) Euglossa sp. 1. E) Nitidulidae sp. 1. F) Lepidoptera sp. 1.
La llegada de los visitantes florales fue de carácter alboreo hasta el atardecer (10:00 a
16:00), coincidiendo así con la hora de la antesis. Sin embargo, no todos los visitantes que llegaron fueron polinizadores, como lo fueron Lepidoptera sp. 1 y Lepidoptera sp. 2
22 que no tuvieron contacto con las estructuras reproductivas (Tabla 3). Por otro lado, los polinizadores como X. frontalis y B. atratus tuvieron un comportamiento donde se concentraban en los estambres y tenían contacto más de una vez con la superficie estigmática, permaneciendo a lo largo del día.
El porcentaje de cada insecto como polinizador muestra que de las 12 especies de insectos que tuvieron contacto con las flores, tan solo ocho llevaban polen en sus cuerpos y que todos estos visitantes florales obtuvieron como recompensa floral néctar (Tabla 3).
Por otro lado, el índice de valor de importancia (IVIP) e importancia relativa como polinizador (IRP) fue adaptado de Núñez y Rojas (2008). En el índice (IVIP) se multiplicó todos los atributos presentes en cada visitante floral; en el caso de los atributos cualitativos se le otorgó una valoración respectiva al resultado obtenido, esta valoración va desde 0,1 (valor mínimo), 0,5 (valor intermedio) y 1 (valor máximo) para luego obtener una sumatoria total de este (Tabla 3). Continuando con lo anterior, para obtener el índice
(IRP) se seleccionó el valor del índice (IVIP) de cada individuo y se multiplicó por 100, y el resultado se dividió por la sumatoria total del índice (IVIP) (Núñez y Rojas 2008).
Para los resultados de eficiencia del visitante floral como polinizador, se categorizó como polinizador eficiente (Pe) todo aquel que haya obtenido un índice (IRP) del 5% al 100%; mientras que un polinizador ocasional (Po) fue el que obtuvo un 0,2% al 4% y finalmente, se acordó como polinizador ausente (Pa) cualquiera que haya obtenido una valoración de
0,0001% a 0,1% (Núñez y Rojas 2008).
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Tabla 3. Composición de los visitantes florales de Centrosema pubescens. Abundancias indicadas como ***muy abundantes (≥ 25 individuos); **abundantes (20 - 24); *raras (15 - 19) y +esporádicas (1 - 14). Rol en la polinización: Polinizador eficiente (Pe); Polinizador ocasional (Po) y Polinizador ausente (Pa). Índice de valor de importancia (IVIP) e importancia relativa como polinizador (IRP).
ATRIBUTOS ORDEN / FAMILIA / Cuantitativos Cualitativos IRP Eficiencia Ensayo polinización IVIP GÉNERO Abundancia / Frecuencia Recurso (%) (%) visita única / Tamaño Contacto Polen Categoría (%) floral Formación frutos HYMENOPTERA APIDAE Xylocopa frontalis 30 / *** 63,5 27 / 100% Grande Directo Si Néctar 25717,5 96,6050 Pe Xylocopa sp. 1 12 / + 8 10 / 20% Mediano Eventual Si Néctar 120 0,4508 Po Bombus atratus 22 / ** 12,5 20 / 35% Mediano Eventual Si Néctar 687,5 2,5825 Po Eulaema nigrita 12 / + 6 10 / 30% Mediano Eventual Si Néctar 90 0,3381 Po Euglossa sp. 1 10 / + 4 10 / 0% Pequeño Ocasional - Nulo No Néctar 0,2 0,0008 Pa Trigona spinipes 20 / ** 1 10 / 0% Pequeño Ocasional - Nulo Si Néctar / Polen 2 0,0075 Pa Trigonisca angostula 13 / + 1 10 / 0% Pequeño Ocasional - Nulo Si Néctar / Polen 1,3 0,0049 Pa HALICTIDAE Augochlora sp. 1 12 / + 1 10 / 0% Pequeño Ocasional - Nulo No Néctar / Polen 0,12 0,0005 Pa Polybia sp. 1 15 / * 1 10 / 0% Pequeño Ocasional - Nulo Si Néctar / Polen 1,5 0,0056 Pa COLEOPTERA NITIDULIDAE Nitidulidae sp. 1 22 / *** 1 10 / 0% Pequeño Ocasional - Nulo Si Polen 1,1 0,0041 Pa LEPIDOPTERA Lepidoptera sp. 1 13 / + 0,5 10 / 0% Pequeño Ocasional - Nulo No Néctar 0,032 0,0001 Pa Lepidoptera sp. 2 14 / + 0,5 10 / 0% Pequeño Ocasional - Nulo No Néctar 0,035 0,0001 Pa TOTALES 26621,28 100
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La eficiencia como polinizador de cada visitante muestra que X. frontalis fue el único polinizador eficiente (Pe), mientras que los géneros Bombus, Eulaema y la especie 1 de
Xylocopa fueron catalogados como polinizadores ocasionales (Po), y los otros ocho visitantes florales se consideraron como polinizadores ausentes (Pa) (Tabla 3).
Figura 10. Mecanismo restrictivo de tripping efectuado por el polinizador. El mecanismo de tripping (Fig. 10) tan solo pudo ser realizado por abejas de gran tamaño como lo son X. frontalis, X. sp 1., Bombus atratus y Eulaema nigrita debido a su peso
(Fig. 10), el cual fue factor importante para abrir las estructuras florales y exponer las estructuras reproductivas de la flor. Cuando los estambres tienen contacto con el tórax del insecto impregna el polen sobre este, con el fin de movilizar y crear un flujo en el polen
(Fig. 10).
DISCUSIÓN
Morfología floral. Los resultados muestran que la inflorescencia de C. pubescens presenta estructuras reproductivas que siguen la morfología reportada por Rivera (2012), la cual también ha sido reportada para la subfamilia Faboideae en géneros como
Cologania (Musicante y Galetto 2008), Crotalaria (Ramalho y Silva 2005) y Cratylia
(Rivera 2012) en donde las inflorescencias en racimo están conformadas por flores de carácter papilionadas, con quillas dispuestas en formas romboidales protegiendo así las estructuras reproductivas (Fig. 5B), lo que nos permite establecer que tanto el androceo como gineceo se conservan iguales a la subfamilia Faboideae de ahí que la mayoría presenten sistemas de polinización semejantes (Villalobos y Ramírez 2010).
En cuanto a las estructuras florales es un tema que ya ha sido observado por autores como
García y Pinheiro (2010) y Rivera (2012) que al igual que este trabajo corroboran que es
25 una estructura característica de la subfamilia Faboideae, exclusiva para los polinizadores, ya que es una zona de aterrizaje con un pistón, el cual expone las estructuras reproductivas a presión haciendo que exista contacto con el polinizador (tripping), donde únicamente puedan ejecutar este mecanismo visitantes florales con tamaños específicos (Fig. 5). Por lo anterior, la polinización está condicionada a la morfología floral, la cual restringe a los visitantes florales.
Fenología reproductiva. Destacando que este es uno de los pocos trabajos de fenología para C. pubescens; la fenología de leguminosas sugiere un patrón de floración en el que el periodo reproductivo que va desde un botón floral hasta la formación de frutos, oscila en los cuatro meses, tal como lo muestra los estudios en Cratylia argentea (Rivera 2012) y Crotalaria vitellina (García y Pinheiro 2010).
Los periodos de formación de botones florales, inflorescencias e infrutescencias son sincrónicos entre sí (Fig. 6). Sin embargo, hay movimientos asincrónicos en los tiempos de floración y fructificación con los periodos de humedad relativa y brillo solar, por otro lado cuando hubo baja precipitación existió mayor producción de inflorescencias e infrutescencias (Fig. 6), demostrando que la precipitación afecta a la polinización de C. pubescens en la antesis de sus flores y en la formación de frutos.
Con respecto a lo reflejado en la figura 6, podemos decir que no todos los individuos se encuentran en fase de floración al tiempo, lo cual en periodos específicos de transición no deja opciones al visitante o polinizador de ir en busca de otra inflorescencia, aumentando la fidelidad de sus visitantes y polinizadores, asegurando así, el éxito reproductivo (Nogueira 2006).
Es importante resaltar que en C. pubescens y otras especies de leguminosas, el número de flores por individuo tiene un rol significativo en el tiempo de floración, ya que entre
26 más flores tenga un individuo mayor será el tiempo de floración y producción de frutos, de ahí que la mayoría de los individuos tienden a presentar floración continua, tal como lo muestra este estudio y el realizado por García y Pinheiro (2010), en el que monitorearon dos géneros de leguminosas (Crotalaria vitellina y Sophora tomentosa) en sus tiempos reproductivos, y determinaron que el número flores variaba, sin embargo en esos 12 meses de muestreo siempre hubo individuos en floración.
Biología floral. C. pubescens sigue el mismo patrón reproductivo que las especies pertenecientes a la subfamilia Faboideae (Tabla 4), siendo estas características del patrón reproductivo encontrado en C. pubescens las cuales generan varias interpretaciones, una de ellas es la polinización, la cual está condicionada por el mecanismo de tripping, siendo este el mecanismo más relevante para esta subfamilia. Otra interpretación son las flores hermafroditas, que hace muy probable la autopolinización, como lo fue declarado por
Oliveira et al. (2014) en V. macrocarpa y Carbone (2017) en Rhynchosia edulis.
La alta sincronización en la hora y duración de la antesis parecen ser estrategias para la subfamilia Faboideae, al igual que este estudio también ha sido observada en especies como Desmodium uncinatum (Carbone 2017), Cologania broussonetti (Musicante y
Galetto 2008), Cratylia argentea (Rivera 2012) y Crotalaria retusa (Ramalho y Silva
2005).
En cuanto a las recompensas florales, se determinó que C. pubescens sigue el mismo patrón de la subfamilia Faboideae (Tabla 4), donde presenta polen, y además ofrece a sus polinizadores néctar, para este caso en particular con ambas recompensas florales sigue el patrón de R. edulis (Carbone 2017), V. macrocarpa (Oliveira et al. 2014), Sophora tomentosa (García y Pinheiro 2010), Crotalaria micans (Villalobos y Ramírez 2010) y C. vitellina (García y Pinheiro 2010).
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Es considerable resaltar que la presencia de recompensas florales como lo son el polen y el néctar, no todas las especies dentro de la subfamilia Faboideae lo presentan, ni la longevidad en la antesis presente en C. pubescens (Tabla 4), lo cual podemos especular que son síndromes florales de gran importancia para esta leguminosa.
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Tabla 4. Aspectos reproductivos de especies pertenecientes a la subfamilia Faboideae.
Centrosema Cratylia Cologania Crotalaria Crotalaria Crotalaria Desmodium Vatairea Rhynchosia Sophora
pubescens argentea broussonetii micans retusa vitellina uncinatum macrocarpa edulis tomentosa
Duración Junio a Octubre a No No Octubre a Junio a Octubre a fenología 4 meses 7 meses 5 meses Julio Marzo reportado reportado Marzo Agosto Marzo reproductiva
Hora antesis Diurna Diurna Diurna Diurna Diurna Diurna Diurna Diurna Diurna Diurna
Duración Máximo 10 14 horas 7 horas 1 a 3 horas 4 días 8 horas No reportado 14 horas No reportado No reportado antesis horas
Recompensas Néctar y Néctar y Néctar y Néctar Polen Néctar Néctar y polen Polen Néctar y polen Néctar y polen florales polen polen polen
Xylocopa Xylocopa Xylocopa Xylocopa frontalis Bombus morio Xylocopa grisescens Xylocopa colana Xylocopa Xylocopa brasilianorum Principales (Apidae), (Apidae), (Apidae), (Apidae), (Apidae), (Apidae), frontalis No reportado sp (Apidae), polinizadores Xylocopa Megachile sp Bombus Centris Megachile Mesoplia sp (Apidae) (Apidae) Megachile sp grisescens (Megachilidae) (Apidae) aenea (Megachilidae) (Apidae) (Megachilidae) (Apidae) (Apidae)
(Nogueira (Carbone (Villalobos (Rivera (Ramalho y (García y (Carbone (Oliveira et al. (García y 2006) y en 2017,Musicante y Ramírez (Carbone 2017) Referencias 2012) Silva 2005) Pinheiro 2010) 2017) 2014) Pinheiro 2010) este estudio. y Galetto 2008) 2010)
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Sistema reproductivo. A partir de los resultados del ensayo de polinización se puede observar que los tratamientos de apomixis, geitonogamia (autopolinización), y de alogamia y polinización abierta (polinización cruzada) no tienen diferencias significativas y que a su vez son alternativas empleadas por C. pubescens, lo que corrobora los resultados ya mencionados por Nogueira (2006).
La autocompatibilidad genética no solo es una característica de esta especie de leguminosa, sino que también está presente en otros géneros cercanos como son
Crotalaria (García y Pinheiro 2010; Villalobos y Ramírez 2010) y Cologania (Musicante y Galetto 2008), mientras que Cratylia argentea (Rivera 2012) fue determinada como una planta exclusiva para la polinización cruzada, y como lo expresó Rivera (2012) desarrolló frutos formados a partir de la polinización cruzada manual, como la natural.
Los resultados más relevantes del sistema reproductivo fueron que tanto la alogamia, la polinización abierta y la geitonogamia, tuvieron un porcentaje de formación de frutos mucho más alto que el tratamiento de apomixis, demostrando una diferencia significativa; esto se puede destacar aún más ya que fue observado este patrón por los autores García y
Pinheiro (2010), Villalobos (2010), Musicante y Galetto (2008), Rivera (2012).
Visitantes florales. El síndrome de polinización en C. pubescens ya había sido establecido por los autores como (Nogueira 2006; Raju y Rao 2006) sin embargo, aún no se ha determinado con exactitud el polinizador, básicamente por el bajo número de estudios en biología reproductiva de esta especie.
Los resultados de los síndromes de polinización concuerdan con lo reportado por
Nogueira (2006) y Raju (2006) quienes afirman que estas características son requeridas para atraer a visitantes florales y polinizadores, en este caso las estructuras florales tan representativas de la subfamilia Faboideae.
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Se encontraron insectos como visitantes florales representantes de órdenes como
Hymenoptera, Coleoptera y Lepidoptera, siendo Hymenoptera el orden con más visitantes
(Tabla 4), así como el grupo más eficiente como polinizador, representado únicamente por la familia Apidae con 6 géneros. Lo cual también ha sido postulado en Brasil por
Nogueira (2006); quién determinó que los principales polinizadores de Centrosema pubescens son abejas carpinteras (Apidae: Xylocopini).
Aunque los resultados de este trabajo concuerden con la presencia de la tribu Xylocopini, no se encontró especies de Mesoplia ni Megachile, por el contrario, se corroboró la presencia de Xylocopa, Bombus, Euglossa y Trigona que fueron también reportadas por
Nogueira (2006) en C. pubescens. Por otro lado, en algunos reportes han catalogado como sistemas especializados de polinización a las abejas que polinizan, encontrándose un gran número de familias de plantas, además de las Fabaceae (Arias et al. 2014; Lara 2015).
Algunas de estas familias son Caprifoliaceae (Lara 2015), Passifloraceae (Arias et al.
2014) y Solanaceae (Marchi y Alves 2013).
La suma de varios componentes en cada tipo de inflorescencia, el nivel de intensidad con que ocurren y la secuencia ordenada de los mecanismos que intervienen en la polinización nos permite plantear un nuevo síndrome de polinización, no solo para C. pubescens sino para otras familias de plantas como Caprifoliaceae (Lara 2015), Passifloraceae (Arias et al. 2014) y Solanaceae (Marchi y Alves 2013); que presentan mecanismos de polinización análogos, involucrando tres parámetros: 1. Polinización en su gran mayoría por abejas, 2. Antesis diurna, frecuentada en el medio día y 3. Morfología floral tipo papilionada, cambiando el término entomofilia que es considerablemente grande, a melitofilia.
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Para finalizar, este estudio trató de evaluar la ecología de polinización de C. pubescens de la manera más explícita y completa posible, manejando temas claves para el entendimiento de estos mismos, como lo son la morfología floral, la fenología reproductiva, la biología floral, el sistema reproductivo, los visitantes florales y polinizadores, los cuales exponen de manera concluyente que C. pubescens es una planta con una morfología floral muy específica y definida, y que además le permite tener una relación especializada con sus visitantes y específicamente con sus polinizadores, creando así un entorno perfecto para el beneficio tanto de la planta como el de los polinizadores, en este caso las abejas.
CONCLUSIONES
En este estudio se confirma que el mecanismo restrictivo de tripping como el mecanismo de polinización en la especie y como un patrón está asociado a la especie Centrosema pubescens, así como de otros géneros de la subfamilia Faboideae como es el caso de
Crotalaria, Cratylia, entre otros.
Por otro lado, en la fenología reproductiva se evidenció que C. pubescens produce botones florales, flores y frutos a lo largo del año, lo que significa que garantizará la exposición de estructuras reproductivas periódicamente así como su fecundación.
Cabe resaltar que la duración de la antesis y las recompensas florales como lo es el polen y el néctar, no todos los géneros de la subfamilia Faboideae posee estas cualidades (Tabla
4), en cuanto a la producción de néctar fue mayor en las horas alboreas coincidiendo con los picos de actividad de los visitantes florales y la receptividad estigmática.
De acuerdo con los resultados obtenidos de sistema reproductivo podemos afirmar que
C. pubescens puede ser autopolinizada así como tener polinización cruzada (Tabla 2), lo
32 que implica que en ausencia de polinizadores exista la posibilidad de fecundarse y posteriormente formar frutos.
En relación a la composición de visitantes florales podemos afirmar que existieron pocos visitantes florales, sin embargo, está presente los potenciales polinizadores, qué en este caso son abejas, esto debido principalmente a su abundancia, su tamaño y el contacto directo con la superficie estigmática donde el principal polinizador fue Xylocopa frontalis, siendo el único visitante con una abundancia mayor de 25 individuos, un tamaño grande y que presentó un contacto directo con las estructuras reproductivas mediante el mecanismo restrictivo de tripping.
A partir del conocimiento que aporta esta tesis, se espera que surjan nuevas aproximaciones sobre la ecología de polinización de está u otra especie de la familia
Fabaceae. Respecto a los futuros estudios, sería trascendente realizar análisis genéticos que demuestren una posible relación entre X. frontalis y C. pubescens. Por otro lado, este tipo de estudio propone a largo plazo establecer estrategias de conservación tanto a los visitantes florales como a sus recursos florales.
AGRADECIMIENTOS
Esta tesis fue posible por el apoyo de muchas personas e instituciones. Mi fraterno agradecimiento a todos aquellos que a lo largo del tiempo que tomó desarrollarla colaboraron de distintas maneras y en distintos lugares.
Agradezco a la Universidad de la Salle, al departamento de Ciencias Básicas y al
Programa de Biología por la fase de laboratorio y por el acceso a diferentes espacios de trabajo. Así mismo quiero agradecer al profesor Luis Alberto Núñez por la fase de campo y finalmente al grupo de investigación y bioprospección biológica por acceso a información bibliográfica. 33
Un agradecimiento muy especial a mi director de tesis, PhD. Luis Alberto Núñez
Avellaneda por depositar su fe y creer en mí, su apoyo activo desde un comienzo y por exigirme de tal forma que se realizó este trabajo con amor y calidad, y de enseñarme lo que acontece ser un biólogo investigativo y un profesional competente.
Agradezco infinitamente a Bertha María Ciendúa que me apoyó incondicionalmente y en cada momento de su vida, por brindarme su amor y confianza, y que gracias a ella aprendí a ser una persona correcta y buena. Que descanses en paz.
Agradezco a mis padres, a mí hermano Carlos Andrés Álvarez y familia cercana quienes me ayudaron a seguir adelante en todas las etapas de mi formación académica profesional, así mismo a Angélica Montaña, quién estuvo apoyándome en momentos difíciles de mi vida personal y profesional.
A mis estimados profesores que fueron significantes con su apoyo y enseñanzas a lo largo de mi carrera en la Universidad de La Salle: Luis Núñez, María Isabel Castro, Cristina
Zapata, Oscar Ramos, Adriana Vitolo, Yenny Lozano, Astrid Muñoz, entre muchos más educadores que hicieron esto posible.
Finalmente agradezco al incontable listado de personas, familiares, amigos y seres queridos que a lo largo de mi profesión estuvieron conmigo y que asistieron con su esfuerzo y ánimo en determinados momentos.
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