Ficha Catalográfica Online

UNIVERSIDADE ESTADUAL DE CAMPINAS INSTITUTO DE BIOLOGIA

ANA PAULA FERREIRA

Sucessão ecológica em bancos da alga parda Sargassum: efeitos na estruturação das assembleias de macroalgas, peracáridos e moluscos

CAMPINAS

2016 ANA PAULA FERRREIRA

Sucessão ecológica em bancos da alga parda Sargassum: efeitos na estruturação das assembleias de macroalgas, peracáridos e moluscos

Dissertação apresentada ao Instituto de Biologia da Universidade Estadual de Campinas como parte dos requisitos exigidos para a obtenção do Título de Mestra na área de Ecologia

ESTE ARQUIVO DIGITAL CORRESPONDE À VERSÃO FINAL DA DISSERTAÇÃO DEFENDIDA PELA ALUNA ANA PAULA FERREIRA E ORIENTADA PELA PROFª DRA FOSCA PEDINI PEREIRA LEITE

Orientadora: PROFª DRA FOSCA PEDINI PEREIRA LEITE

CAMPINAS

2016 Agência(s) de fomento e nº(s) de processo(s): CAPES

Ficha catalográfica Universidade Estadual de Campinas Biblioteca do Instituto de Biologia Mara Janaina de Oliveira - CRB 8/6972

Ferreira, Ana Paula, 1991- F413s FerSucessão ecológica em bancos da alga parda Sargassum : efeitos na estruturação das assembleias de macroalgas, peracáridos e moluscos / Ana Paula Ferreira. – Campinas, SP : [s.n.], 2016.

FerOrientador: Fosca Pedini Pereira Leite. FerDissertação (mestrado) – Universidade Estadual de Campinas, Instituto de Biologia.

Fer1. Sucessão ecológica. 2. Fauna associada. 3. Costões rochosos. 4. Sargassum. I. Leite, Fosca Pedini Pereira,1947-. II. Universidade Estadual de Campinas. Instituto de Biologia. III. Título.

Informações para Biblioteca Digital

Título em outro idioma: Ecological sucession in beds of the brown algae Sargassum : effects on the structure of macroalgal, peracarids and mollucs assemblages Palavras-chave em inglês: Ecological succession Associated fauna Rocky shores Sargassum Área de concentração: Ecologia Titulação: Mestra em Ecologia Banca examinadora: Fosca Pedini Pereira Leite [Orientador] André Victor Lucci Freitas Marcel Okamoto Tanaka Data de defesa: 01-08-2016 Programa de Pós-Graduação: Ecologia

Campinas, 01 de agosto de 2016.

COMISSÃO EXAMINADORA

Profa. Dra. Fosca Pedini Pereira Leite

Prof. Dr. Marcel Okamoto Tanaka

Prof. Dr. André Victor Lucci Freitas

Os membros da Comissão Examinadora acima assinaram a Ata de Defesa, que se encontra no processo de vida acadêmica do aluno. Dedicatória

Dedico esse trabalho à minha mãe, Lucia,

por ter me dado a vida e me incentivado

a vivê-la em busca dos meus sonhos.

Agradecimentos

À minha orientadora Profª. Dra. Fosca Pedini Pereira Leite por ter me acolhido em seu laboratório, acreditado no meu trabalho, e me acompanhado nessa jornada desde a iniciação cientifica. Agradeço aos imensos conhecimentos adquiridos ao seu lado, que moldaram não só minha vida profissional, mas pessoal também. Sou grata por todo apoio e paciência, principalmente por ser uma inspiração profissional para mim

Aos professores que avaliaram esse trabalho: Dr. Marcel Tanaka, Dr. André Freitas, Dr. Giuliano Jacobucci, pelas valorosas críticas e sugestões que contribuíram muito para o aperfeiçoamento desse trabalho

Aos colegas do Licomar: Ana Laura, Iria, Isabela, Simone e Vanessa, pela amizade e boa companhia, que tornaram as horas de triagem mais amenas. Principalmente à Aline Binato e Silvana Siqueira, pela incrível paciência em despertar o lado taxonômico de uma ecóloga convicta (rs), agradeço toda ajuda na identificação dos peracáridos, eu não teria conseguido sem vocês!

Ao Glauco Barreto, pela ótima companhia nas coletas, pelas infinitas conversas e conselhos. Agradeço todo o apoio e suporte dado desde o inicio desse projeto, foram fundamentais para que eu percorresse esse caminho até aqui

Ao Pedro Peres, pela linda amizade que construímos em bases sólidas de amor, carinho, respeito, paciência, apoio e muita parceria. Sou grata pelo nosso “encontro de vidas”; por saber que sempre tenho alguém com quem contar; e por você ter feito “lar” em todos os lugares que estivemos juntos

Ao Pedro Longo, por ter trilhado esse caminho sempre ao meu lado, oferecendo um ombro amigo quando a vida pediu chão; e as asas, quando meus sonhos almejaram o céu. Agradeço os incentivos, conversas, comidinhas, companhia, coletas, discussões e paciência. Sou muito grata por ter encontrado um irmão fora de casa

À Karine Mansur, pela amizade, ótima companhia (inclusive nos “plantões noturnos”), pelas risadas, conversas, carinho, cuidado e por fazer minha vida mais leve

Ao Igor Moreira, pelo auxilio no trabalho de campo, e por estar ao meu lado em parte dessa jornada

Aos meus adorados Edson Vieira e Marilia Bueno, pela prontidão em sempre ajudar, pelas conversas, conselhos e discussões que contribuíram muito pro meu amadurecimento pessoal e profissional. Obrigada Ma, por ter me “adotado”, ter sido um pouco mãe e muito amiga. Obrigada Edson pela grande amizade, por estar sempre ao meu lado e por ser uma ótima companhia em todos os momentos da vida

Ao querido Marcelo Favilla, por estar sempre por perto, me apoiando, e fazendo minha vida mais doce

As queridas, Gabi Berro, Kelly Ribeiro, Renata Morelli; pela amizade, apoio e carinho. Sou grata por vocês dividirem seus caminhos comigo e fazerem o meu mais colorido

À minha família, por ter me criado em estruturas sólidas, que me fortaleceram e me apoiaram para que eu persistisse em todos os meus objetivos, incluindo o mestrado. Em especial a minha mãe Lucia, pelo infinito amor e apoio que sempre me dedicou. Agradeço por ser meu porto seguro e fonte de inspiração

Aos professores, Dra. Diclá Pupo pela identicação das algas, ao Dr. Flavio Dias Passos, pelo auxilio na identificação dos bivalves e a Dra. Antonia Cecília Z. Amaral por ceder a infraestrutura do seu laboratório para execução de etapas deste trabalho

Ao Instituto Oceanográfico da USP (IO-USP) pela infraestrutura oferecida, que foi essencial para a realização deste trabalho

À CAPES pela bolsa concedida

Resumo

As comunidades marinhas estão sujeitas a constantes perturbações ambientais que podem provocar a retirada da cobertura biológica sobre os costões rochosos, formando clareiras prontas para serem recolonizadas por outros organismos. Este processo de colonização é denominado sucessão ecológica e envolve mudanças na estrutura da comunidade, além de disponibilizar novos habitats que permitem o recrutamento de outras espécies, mantendo assim a diversidade elevada. Macroalgas são importantes substratos biológicos que recobrem os costões rochosos formando extensos bancos que oferecem alimento, estabilidade de condições ambientais, refúgio contra predadores e locais adequados para reprodução e fixação, permitindo a instalação de uma fauna associada diversa. Macroalgas do gênero Sargassum apresentam uma morfologia complexa e abrigam uma grande variedade de espécies, especialmente crustáceos peracáridos e moluscos, os quais são muito abundantes. Os objetivos desse trabalho foram acompanhar o processo sucessional desencadeado após a abertura de clareiras em uma comunidade dominada por Sargassum, descrever a colonização do substrato pelos organismos sésseis e verificar se mudanças nesse substrato biológico afetam a fauna associada. Além disso, foi investigado como peracáridos e moluscos, os quais apresentam historias de vida distintas, colonizam os substratos. Foram abertas 32 clareiras ao longo do costão rochoso na Praia Domingas Dias, em Ubatuba SP. As clareiras foram separadas em oito tratamentos, sendo que cada um representa o intervalo de tempo entre as raspagens, sendo respectivamente, 1, 2, 4, 8, 16, 24, 32 e 52 semanas, resultando em tratamentos independentes. O processo sucessional nessa comunidade é aparentemente curto, sendo que oito semanas após a abertura das clareiras, a comunidade já se reestabeleceu. Os resultados mostram que mudanças no substrato biológico ao longo da sucessão podem afetar diretamente a fauna, aumentando sua riqueza e diversidade. Os peracáridos colonizaram as parcelas experimentais mais rapidamente que os gastrópodes, mostrando que a habilidade em se dispersar influencia o tempo do processo sucessional. Abstract

Marine communities are affected by several environmental disturbances which can remove biological substrate from rocky shores, resulting in areas of bare rock available for recolonization. This colonization process is denominated ecological succession, that result in changes in the structure of the community and the addition of new habitats that allow the recruitment of new species, contributing to high diversity. Macroalgae are important biological substrates which form extensive beds in rocky shores, offer food, stability, refuges against predators and suitable sites to reproduction and fixation, facilitating the establishment of a diverse associated fauna. Sargassum macroalgae present a complex morphology and host a wide array of species, including the abundant peracarid crustaceans and mollusks. The objectives of this study were to follow the successional process in a gaps opened in a Sargassum dominated community, describe the colonization by sessile organisms and verify if changes in the biological substrate affect the associated fauna. It was also investigated how organisms with distinct life stories such as peracarids and mollusks, colonize the substrate. Thirty two gaps were scraped in Domingas Dias rocky shore, Ubatuba, district SP. Gaps were split in eight treatments that representthe time interval between scraping events, respectively 1, 2, 4, 8, 16, 24, 32 and 52 weeks, resulting in independent treatments. Successional process is apparently short in this community and 8 weeks after the intervention the community had already established. Changes in the biological substrate across succession can directly affect fauna, increasing richness and diversity. Peracarids colonized the experimental patches faster than gastropods, indicating that dispersal abilities may influence the time of the successional process.

Sumário

Introdução Geral ...... 11

Capítulo 1: Sucessão ecológica em bancos de macroalgas dominadas por Sargassum cymosum em costões rochosos de regiões subtropicais...... 17 Introdução...... 17 Material e Métodos ...... 20 Resultados ...... 23 Discussão...... 33

Capítulo 2: Variação das assembléias de moluscos e peracáridos associadas a bancos de Sargassum cymosum ao longo de um processo sucessional...... 38 Introdução...... 38 Material e Métodos...... 41 Resultados...... 46 Discussão ...... 72

Considerações finais...... 78

Referências bibliográficas...... 80

Anexos

Termo de aprovação da pesquisa pela Comissão de Bioética e/ou Biossegurança...... 94

Declaração que a dissertação não infringe os dispositivos da lei nº 9610/98, nem o direito autoral de qualquer editora...... 95

Introdução Geral

A sucessão ecológica é um processo que pode ser entendido como mudanças que ocorrem na estrutura da comunidade ao longo do tempo, após eventos de distúrbios (Greene & Shoener, 1982). Esses distúrbios retiram parte da cobertura da comunidade, abrindo espaços vazios chamados de clareiras, que podem ser colonizadas por outros indivíduos, aumentando a diversidade e a riqueza daquela comunidade (McCabe & Gotelli, 2000). Esse processo foi primeiramente descrito para comunidades terrestres (Clements, 1916) e posteriormente adaptado para os ecossistemas marinhos (Connell, 1972). Distúrbios que provocam a abertura de clareiras são importantes, principalmente nos costões rochosos, pois o espaço é um recurso muito limitante neste ambiente (Connolly & Muko, 2003). Os costões rochosos abrigam uma grande diversidade de organismos, formando uma comunidade estruturada (Murray et al., 2006), que esta sujeita a constantes variações ambientais. Essas variações afetam toda a comunidade dos costões rochosos, e os organismos sésseis são os mais afetados, pois uma vez que se fixam no substrato não podem mais se deslocar, estando sujeitos a todas as pressões ambientais atuantes ali. Por isso, na ausência de perturbações ambientais, a diversidade de organismos sésseis de uma comunidade tende a declinar, uma vez que as espécies melhores competidoras dominam a região (Valdivia et al., 2005). As perturbações sobre a comunidade modificam as paisagens ambientais, pois as clareiras adicionam novos habitats que permitem o recrutamento e a colonização de novas espécies (Souza, 1984). A zona entre-marés de substratos rochosos é dinâmica e novos espaços podem ser abertos, por ação mecânica como o impacto das ondas (Bell et al., 2003) ou por dessecação (Pérez et al., 2000). Nesses sistemas naturais, distúrbios são recorrentes, portanto as clareiras são abertas com frequência, formando manchas com diferentes tamanhos, idades, estruturas e composições (Glenn-Lewin et al., 1992), compondo um mosaico na comunidade com diferentes estágios sucessionais (Bulleri & Benedetti-Cecchi, 2006). As variações ambientais estocásticas, recorrentes em comunidades marinhas naturais, podem redirecionar todo o processo sucessional (Wainwright et al., 2012), permitindo que as comunidades se reestruturem de diferentes maneiras (Jackson, 2003). Nesse ambiente, a sucessão 12

pode ser influenciada por uma grande diversidade de fatores, tanto bióticos como abióticos. Como fatores bióticos moduladores da sucessão podemos citar as interações biológicas de predação e herbivoria, além da diversidade funcional da comunidade (Lohbeck et al., 2012). A diversidade funcional de uma comunidade está intimamente ligada à sua estabilidade, resistência, resiliência e, consequentemente, à sua susceptibilidade a distúrbios (Stachowicz et al., 2007 e 2008). Em ambientes tropicais, a predação acelera a velocidade da sucessão, pois diminuiu o assentamento de muitos recrutas de espécies dominantes, fazendo com que outras espécies consigam se instalar, tornando a comunidade mais diversa (Vieira et al., 2016). Já a herbivoria pode influenciar no estabelecimento de algumas algas durante o processo sucessional. Sendo que graus moderados de herbivoria aceleram o estabelecimento de algumas espécies de algas na comunidade, tornando o processo mais rápido, pois na ausência desses herbívoros o estabelecimento dessas algas seria mais lento (Aguilera & Navarreti, 2007). No ambiente marinho, a disponibilidade de larvas e propágulos na área perturbada é fundamental para determinar quais espécies irão se estabelecer naquele local. O colonizador inicial pode ter um papel fundamental na estruturação da comunidade que irá se instalar após o período sucessional. Connel e Slatyer (1977) propuseram três modelos (facilitação, inibição e tolerância) sobre o efeito que o colonizador inicial pode ter sobre as espécies tardias. A facilitação ocorre quando as espécies pioneiras modificam a estrutura do ambiente de maneira física, química ou biológica, permitindo a instalação de outras espécies que não conseguiriam se instalar ou que teriam mais dificuldade (Claar et al., 2011). A inibição ocorre quando as espécies iniciais dificultam ou impedem a instalação de outros organismos, por alelopatia (Jackson & Willemsen, 1976) ou supressão de recursos (Hart & Marshall, 2012). Na tolerância, as espécies pioneiras não exercem efeitos sobre as próximas espécies que irão se instalar, coexistindo no mesmo ambiente. Um aspecto importante que pode maximizar ou modificar a influência do colonizador inicial na sucessão é se existe ou não recrutamento filopátrico: uma tendência dos novos recrutas assentarem próximos a coespecíficos (Pacheco et al., 2010). A disponibilidade de larvas e esporos é muito importante para a colonização de áreas adjacentes livres. Porém, mesmo com as larvas, os fatores ambientais podem interferir na sucessão, como observado para fatores estressantes como 13

sedimentação e turbidez da agua que afetam o recrutamento e retardam o processo sucessional (Maughan, 2001; Krohling & Zalmon, 2008), pois altas concentrações de material em suspensão diminuem a disponibilidade de luz, e a abrasão do sedimento causa lesões nos tecidos dos recrutas e pode até eliminá-los do substrato (Miller et al., 2002). Outros fatores físicos também influenciam no processo sucessional em ambiente marinho. Pode-se destacar o efeito que a temperatura tem sobre a velocidade da sucessão; em latitudes elevadas o processo de sucessão em bancos de algas é mais lento que nas regiões tropicais (Bowden et al., 2006). A intensidade do distúrbio também é outro fator que influencia na velocidade da sucessão. Distúrbios de menor intensidade abrem clareiras menores, e que são mais facilmente colonizadas do que as clareiras maiores, pois o efeito da borda é maior em clareiras pequenas, acelerando o processo de colonização, reduzindo o tempo da sucessão (Tanaka & Magalhães, 2002). A frequência do distúrbio também é muito importante, pois locais com distúrbios médios e altos abrem um maior numero de clareiras, permitindo uma maior taxa de colonização, apresentando maior diversidade e riqueza de espécies do que em locais com poucos distúrbios ou sem distúrbios, pois nesses locais, a espécie melhor competidora domina. No entanto, locais com distúrbios muito grandes podem levar a extinção das espécies locais (Valdivia et al., 2005). Além de todos os efeitos naturais que podem influenciar as comunidades de costões rochosos, os impactos antrópicos causam mudanças nos ecossistemas que também podem afetar toda a comunidade marinha. O aumento da temperatura do oceano tem efeito direto sobre a abundância das algas formadoras de dossel (Müller et al., 2009), e a diminuição ou retirada do dossel pode levar a várias mudanças na comunidade durante o processo sucessional, que pode ser redirecionado para outro caminho (Borja et al., 2013; Quitano et al., 2013). Já foi possível observar a redução na biomassa de algas ao longo dos anos, devido as mudanças climáticas causadas pelas influencias antrópicas (Yesson et al., 2015). As atividades humanas podem afetar a composição das comunidades não só ao causar a abertura de clareiras, mas também ao aumentar as taxas de colonização por espécies invasoras (Hooper et al., 2005). Na região do infralitoral de costões rochosos, as algas geralmente são as primeiras macro espécies colonizadoras, e portanto, sua instalação é um importante estruturador de comunidades nesses locais (Antoniadou et al., 2010). A colonização 14

pelas macroalgas permite a criação de um espaço secundário, que favorece a chegada de recrutas de outros grupos (Claar et al., 2011), pois as macroalgas formam assembleias com grande complexidade (Parkel et al.,2001), permitindo a instalação de uma fauna associada muito diversa (Jacobucci et al., 2002). As algas abrigam a fauna (Christie et al., 2009), oferencendo proteção contra a predação (Nelson, 1979), que é importante principalmente nos primeiros estágios de desenvolvimento dos organismos (Hunt & Scheibling, 1997), pois nesses estágios a predação afeta o recrutamento larval, que é determinante para as comunidades bentônicas (Underwood et al., 1983). As macroalgas atuam inclusive minimizando os estressores ambientais, pois têm papel importante na estabilidade de parâmetros físicos e químicos como luz, salinidade e temperatura (Da Rocha, 2003). Além disso, alguns micro-habitats formados por algas são capazes de reter água em suas estruturas (Parker et al., 2001), mantendo assim uma umidade relativamente maior que aquela externa, sendo que os substratos com maior complexidade retêm água por mais tempo do que os que possuem estruturas mais simples (Gibbons, 1988). Os bancos de algas também podem atenuar o impacto das ondas e velocidade das correntes (Edgar & Aoki, 1993), promovendo um aumento na taxa de sedimentação e uma redução na re-suspensão de sedimentos, o que minimiza a turbidez da água, proporcionando maior disponibilidade de recursos (Madsen et al., 2001). As macroalgas, juntamente com o sedimento retido por elas, criam um micro-habitat, que permite a instalação de organismos dos mais variados níveis tróficos (Edgar & Moore, 1986). A fauna utliza as algas como fontes diretas e indiretas de alimento (talo, epífitas, sedimento retido e filmes bacterianos) para organismos herbívoros, filtradores e detritívoros (Guerra- García et al., 2011) e os carnívoros beneficiam-se da presença das algas pois o encontro com presas é favorecido nesses locais. As características das macroalgas influenciam diretamente a composição da fauna associada, destacando a importância do seu tamanho e complexidade estrutural (Lippert et al., 2001; Christie et al., 2009), valor nutricional no caso dos herbívoros (Cruz-Rivera & Hay, 2000) e a presença de metabólitos secundários (Duffy & Hay, 1994), que impede a alimentação, mas pode conferir uma defesa indireta contra predadores (Hay & Steinberg, 1992). Além das macroalgas principais, existem outras algas menos abundantes em biomassa, que vivem associadas a elas, geralmente presentes como epífitas ou ocupando o estrato inferior da 15

comunidade. É muito comum encontrar algas calcárias articuladas colonizando o substrato inferior ao dossel (Széchy & Paula, 2000; Figueiredo et al., 2004). Essas algas crescem formando tapetes (‘turfs’) na zona entremarés de regiões tropicais e subtropicais (Joly, 1965). As algas calcárias apresentam talos curtos e eretos recobrindo o substrato (Akioka et al., 1999), razão superfície-volume baixa que diminui a perda de água quando expostas ao ar (Littler & Littler, 1980), evitando a dessecação e garantindo a sobrevivência da fauna associada. Além disso, a estrutura flexível de seus talos, com incrustações de carbonato de cálcio, confere uma maior resistência à herbivoria e ao hidrodinamismo (Littler & Littler, 1980). As epífitas associadas com as macroalgas, contribuem ainda mais para o aumento da complexidade do habitat, pois além de permitirem maior disponibilidade de estruturas de fixação e proteção (Martin-Smith, 1993), aumentam a disponibilidade de recursos alimentares para a fauna associada (Aumack et al., 2011), que muitas vezes não se alimenta da alga dominante devido à sua impalatabilidade para diversas espécies (Pereira et al., 2002). As algas pardas do gênero Sargassum são muito abundantes e diversas, apresentando pelo menos onze espécies descritas no litoral brasileiro (Coimbra, 2006). Elas formam extensos bancos, com elevada densidade de frondes (Széchy & Paula, 2000), correspondendo ao genero mais importante, em termos de abundância, no nível inferior da região entremarés e no sublitoral raso de costões rochosos da região sudeste (Paula & Eston, 1987). Essas algas pardas apresentam morfologia complexa, devido à forma do talo com várias ramificações, inúmeros folíolos e presença de apressório para fixação (Széchy & Paula, 1998). Em bancos pode ser encontrada elevada diversidade de invertebrados associados (Széchy et al., 2006) e até de peixes (Ferreira et al. 2001, Hansen et al., 2011). A fauna associada é muito diversa e entre seus componentes podemos destacar a presença de moluscos (Moutouchet, 1979; Longo et al., 2014) e crustáceos (Tararam & Wakabara, 1981; Jacobucci & Leite, 2006), grupos muito representativos em abundância e diversidade. Também encontramos, em menor abundância, equinodermos (Boffi, 1972), poliquetas (Paresque, 2008), picnogonídeos (Varoli, 1981) e outros grupos. Essa fauna é um importante componente das teias alimentares costeiras, e esses organismos são bem variados, podendo apresentar hábitos de vida, formas de reprodução, preferências alimentares e ocupar nichos distintos ou até competirem entre si. 16

Variações na biomassa de algas podem afetar diretamente a fauna fital (Lilley & Schiel, 2006), pois a disponibilidade de biomassa é fator limitante na ocorrência desses organismos (Jacobucci et al., 2009), sendo que uma das alterações mais severas para as comunidades marinhas é a retirada das algas formadoras de dossel (Díez et al., 2012). Vários estudos abordando o tema da sucessão têm utilizado substratos artificiais para acompanhar o processo sucessional (Hunter & Sayer, 2009; Antoniadou et al., 2010; Zalmon et al., 2014.), pela facilidade de manipulação dessas amostras e pela rapidez que as comunidades incrustantes se desenvolvem. No entanto, o desenvolvimento da sucessão em substratos biológicos naturais após a retirada do dossel, pode apresentar características distintas dos artificiais, e o efeito da sucessão sobre essa fauna já instalada na comunidade pode ser diferente, portanto precisa ser investigado. Diante disto, a proposta desse estudo foi avaliar o processo sucessional em uma comunidade de costão rochoso, após a retirada da cobertura vegetal da alga parda Sargassum cymosum (C. Agardh, 1820). No capítulo 1, abordamos os substratos biológicos que colonizaram as clareiras e como ocorreu a colonização e substituição desses substratos até o completo fechamento das clareiras. No capítulo 2, descrevemos a colonização desses substratos biológicos por toda a fauna associada, e mais detalhadamente, como as assembleias de crustáceos peracáridos e moluscos se comportaram durante o processo sucessional.

Capítulo 1: Sucessão ecológica em bancos de macroalgas dominadas por Sargassum cymosum em costões rochosos de regiões subtropicais

Introdução

Os costões rochosos são considerados um dos mais importantes ecossistemas costeiros, por abrigar uma grande variedade de organismos fornecendo substrato para a fixação e desenvolvimento dessas espécies (Murray et al., 2006). Dentre os variados substratos biológicos associados aos costões, as macroalgas se destacam por sua elevada abundância, produtividade primária (Reed et al., 2008) e pelo papel fundamental na disponibilidade de habitat para outros organismos (Christie et al., 2009; Tuya et al., 2012). A retirada de grandes porções dessas algas, causadas por mudanças antrópicas (Yesson et al., 2015), e impacto de ondas (Bell et al., 2003); abre clareiras no substrato. Como a disponibilidade de substrato consolidado é limitada no ambiente marinho, as clareiras abrem espaços de extrema importância para a colonização de outros organismos (Connolly & Muko, 2003). Após a abertura da clareira, o substrato é exposto para a colonização (Platt & Connell, 2003), desencadeando um processo sucessional, que se caracteriza por uma sequência de colonização e substituição de espécies que formam a comunidade (Connell & Slatyer, 1977). As macroalgas possuem grandes variações morfológicas, havendo desde algas com porte ereto como as filamentosas, foliáceas, calcárias articuladas; até as algas que crescem rente ao substrato, como as crostosas. Estas diferentes formas de macroalgas diferem nas taxas de crescimento, habilidades competitivas e estratégias contra a herbivoria (Steneck & Dethier, 1994). O processo de sucessão leva a um aumento da heterogeneidade ambiental, pois as manchas encontram-se em diferentes estados sucessionais (Bulleri & Benedetti-Cecchi, 2006), permitindo a existência de espécies com menores habilidades competitivas na comunidade (Valdivia et al., 2005). Dentre essas macroalgas, encontramos algumas formadoras de dossel que caracterizam-se por possuírem comprimento maior que 30 cm, sombreando as algas dos estratos inferiores (Santelices, 2007). Espécies de Sargassum são as algas formadoras de dossel mais importantes do litoral brasileiro, se distribuindo por toda a 18

costa do país (Széchy & Paula, 2000). As espécies desse gênero apresentam uma densa cobertura sobre as outras algas e isso pode produzir uma barreira contra a fixação das células reprodutivas de outras macroalgas e de macroinvertebrados ou pode inibir seus crescimentos, pelo efeito de sombreamento e diminuição da temperatura (Critchley et al., 1987). A retirada do dossel é uma das maiores modificações que as comunidades marinhas podem sofrer (Díez et al., 2012), pois o dossel influencia a dinâmica e distribuição não só de outras espécies de macroalgas, mas também da própria espécie de alga formadora do dossel, mediante o efeito da alga adulta sobre seus recrutas (Toohey & Kendrick, 2007). Além das algas, em locais onde o dossel foi retirado, as larvas de cracas conseguem se instalar e colonizar a clareira e muitas vezes se tornam dominantes na região (Underwood, 1999). Por isso, a retirada do dossel nos eventos sucessionais, é muito importante, pois permite a instalação de outros organismos na região (Wikstrom & Kautsky, 2007). O processo sucessional em bancos de algas pode ser dividido em uma primeira etapa na qual as algas efêmeras como Ulva, Colpomenia e Leathesia, colonizam o substrato após a abertura das clareiras (Eston & Bussab, 1990). Essas algas são oportunistas, produzindo grande número de propágulos e apresentando reprodução continua durante o ano, garantindo a rápida colonização dos espaços vazios que aparecem na comunidade (Jenkins et al., 1999). A segunda etapa é a substituição das algas efêmeras por espécies colonizadoras tardias, que apresentam crescimento mais lento, porém alocam recursos em serem boas competidoras (Foster et al., 2003). Sargassum apresenta características de espécies sucessionais tardias, apresentando morfologia complexa (Bold & Wynne, 1978), como talo perene, com várias ramificações, inúmeros folíolos e presença de apressório para fixação (Széchy & Paula, 1998) e grande capacidade de dispersão das células reprodutivas através de ramos flutuantes, características que lhe confere superioridade competitiva (Paula & Eston, 1989). As espécies efêmeras apresentam baixa capacidade competitiva, por isso, a retirada do sombreamento exercido é fundamental para o recrutamento e crescimento dessas espécies na comunidade (Foster et al., 2003). Não só as algas formadoras de dossel compõem os estágios finais da sucessão no costão rochoso, mas as algas calcáreas também são consideradas espécies de comunidades estáveis (Schiel & Lilley, 2011). Elas apresentam 19

estruturas especializadas, que proporcionam maior vantagem na competição por espaço e por luz, resistência ao estresse físico e razão superfície-volume baixa, que diminui a perda de água quando expostas ao ar, em marés baixas (Littler & Littler, 1980). Além disso, a estrutura dos seus talos, com incrustações de carbonato de cálcio e genículos flexíveis, lhes confere uma maior resistência à herbivoria em locais com elevado hidrodinamismo (Littler & Littler, 1980) e capacidade de formação de micro-habitats capazes de reter água em suas estruturas (Parker et al. 2001). A instalação de algas efêmeras na comunidade em processo de sucessão pode retardar o processo de colonização pelas espécies perenes (Sousa, 1979). Essas algas possuem baixa capacidade de defesa contra herbívoros (Lobban & Harrison, 1994), por isso, a presença de herbívoros na comunidade é muito importante, pois modula a velocidade do processo sucessional (Aguilera & Navarreti, 2007). Uma vez que esses herbívoros se instalam, eles se alimentam das algas efêmeras, abrindo espaço para a colonização das espécies perenes, acelerando o fim do processo sucessional (Aguilera et al., 2007). Outro fator que modula a velocidade da sucessão em bancos de alga é a temperatura. Nas regiões tropicais, a recuperação dos bancos de algas durante o processo sucessional é mais rápido que nas regiões temperadas (Bowden et al., 2006). A necessidade da disponibilidade de larvas e propágulos de algas para assentamento e colonização das clareiras, bem como a identidade dos colonizadores e as características abióticas do ambiente podem direcionar a sucessão para caminhos distintos (Wainwright et al., 2012). Por isso, o acompanhamento do processo sucessional completo se faz necessário para compreender os padrões sucessionais daquela comunidade. A realização de experimentos manipulativos em campo é ideal para esclarecer esse processo recorrente nos costões rochosos. Nesse contexto, o objetivo do trabalho foi acompanhar um processo sucessional, desde a abertura de clareiras em costões rochosos recobertos por bancos de Sargassum cymosum até a instalação de uma comunidade estruturada. As etapas de colonização e substituição das algas, tempo de fechamento das clareiras, incorporação de matéria orgânica e aumento de biomassa de algas foram acompanhados e descritos para cada etapa do processo, visando compreender a dinâmica do processo sucessional em costões rochosos na região da franja do infralitoral em regiões subtropicais. Espera-se que ocorra um aumento da biomassa 20

de algas e incorporação da matéria orgânica, bem como uma mudança das algas substratos ao longo do processo sucessional.

Material e Métodos

Área de estudo O trabalho foi realizado na Praia Domingas Dias, localizada na Enseada da Fortaleza, no município de Ubatuba, litoral norte do estado de São Paulo (Figura 1). A praia é considerada como reflexiva de baixa energia (Souza, 2009), apresentando pequena extensão, perfil íngreme, zona de surf estreita (Masselink & Short, 1993) e ondas com intensidade moderada (Jacobucci, 2000). Margeando a praia, encontram-se costões rochosos consideravelmente homogêneos recobertos por bancos de Sargassum cymosum (Paula, 1988).

Figura 1- Litoral norte do estado de São Paulo, região de Ubatuba. Em destaque, a praia de

Domingas Dias, onde o experimento foi realizado.

Delineamento amostral As amostragens foram feitas em costões rochosos recobertos por Sargassum cymosum, na região do infralitoral. Todas as coletas foram realizadas em situação de maré baixa, mas com as algas submersas. 21

Para simular um distrúrbio ambiental, retiramos a cobertura vegetal de 32 quadrados de 20x20cm, ao longo do costão, formando clareiras. Cada clareira foi espaçada uma da outra, em pelo menos 1m, e suas extremidades foram marcadas com uma cola epóxi subaquática e boias coloridas para que os quadrados fossem identificados ao longo do tempo (Figura 2). As perturbações foram realizadas no final de julho de 2014, época de inverno no hemisfério sul.

Figura 2- Clareiras experimentais nos costões rochosos da Praia Domingas Dias. À esquerda: destaque das bóias fixadas na borda das clareiras

As clareiras foram separadas em 8 tratamentos com 4 réplicas cada. Cada um dos tratamentos representa um intervalo de tempo específico, decorrido da primeira raspagem para a segunda raspagem, sendo estes intervalos compostos por, respectivamente, 1, 2, 4, 8, 16, 24, 32 e 52 semanas. Para determinar qual tratamento cada clareira representava, foi realizado um sorteio. Em cada tratamento, foi raspado um quadrado de 10x10cm bem no centro do quadrado anteriormente raspado, minimizando o efeito de borda sobre as clareiras. Além dos quatro quadrados do tratamento, em cada amostragem foram raspados mais 4 quadrados de 10X10cm, no banco de Sargassum cymosum intacto, próximo ao local dos tratamentos, que serviram como controle para a comunidade não manipulada. Esses quadrados controles visam analisar a estrutura da comunidade não manipulada nos diferentes tratamentos e eliminar possíveis variações ambientais locais que causariam mudança em toda estrutura da comunidade e não só nas manchas 22

sucessionais, eliminando assim, ruídos na análise. Nenhum quadrado foi raspado mais de duas vezes, sendo a primeira raspagem no inicio do experimento e a segunda no período determinado para aquele tratamento, garantindo a independência das amostras. Para melhor compreensão dos resultados, os quadrados raspados serão denominados de comunidade manipulada a partir de agora, e os quadrados controles serão chamados de comunidade não manipulada. As frondes foram retiradas através de mergulho livre, com o auxilio de espátulas de metal, armazenadas em sacos de malha de 0,2 mm para contenção da fauna e transportadas em caixas térmicas para o laboratório. Coletas extras de algas foram realizadas para encaminhá-las ao Instituto de Botânica de São Paulo para serem identificadas em nível específico por uma especialista. As amostras foram lavadas cuidadosamente, em água doce, por 3 vezes para separar a fauna das frondes de algas. O peso úmido das algas foi obtido em uma balança analítica, após deixar a alga repousar em papel absorvente durante cinco segundos. Em seguida, as frondes foram secas na estufa por 48h a 70ºC e seu peso seco foi obtido, depois as algas foram colocadas a 600ºC por quatro horas na mufla e a quantidade de matéria orgânica foi obtida pela diferença de peso da alga antes e após passar pela mufla.

Porcentagem de cobertura Antes de cada nova raspagem, foram obtidas fotos para documentar a porcentagem de cobertura da clareira durante o processo sucessional. Foi utilizado o software de análise de imagens digitais CPCE (Coral Point Countwith Excel extensions) para estimar a área coberta por cada grupo taxonômico. Cada imagem foi sobreposta por um grid de 100 pontos (Kohler & Gill 2006) e os organismos presentes e suas abundâncias relativas foram obtidas pelo método de interseção dos pontos (proposto por Sutherland, 1974), que verifica a porcentagem de cobertura por cada grupo taxonômico nas clareiras.

Análises A comparação entre a composição das comunidades manipulada e não manipulada nos diferentes tempos foi realizada através de uma Análise de Variância Multivariada Permutacional (PERMANOVA) (Anderson, 2001), com dois fatores fixos: tempo (8 níveis: 1, 2, 4, 8, 16, 24, 32, 52 semanas) e condição (2 níveis: 23

comunidade manipulada e não manipulada). Essa análise foi baseada na matriz de similaridade de Bray-Curtis construída a partir dos dados de densidade das espécies. Os dados foram submetidos à transformação em raiz quadrada para se adequarem aos pressupostos necessários para a análise, que foram previamente testados através do PERMDISP. Foram feitas 9999 permutações para a realização do teste. As diferenças significativas entre os grupos foram avaliadas por um teste a posteriori par-a-par. As diferenças entre as comunidades foram ilustradas com uma representação gráfica usando um escalonamento não-métrico multidimensional (NMDS) feito a partir da matriz de dissimilaridade de Bray-Curtis, para identificar a formação de grupos entre as amostras. Análises de SIMPER foram realizadas para avaliar quais espécies tiveram maior contribuição para as dissimilaridades entre as amostras. Foram consideradas as três espécies que tiveram maior contribuição para as dissimilaridades. Os parâmetros de diversidade (Indice de Shannon(H’)), riqueza e peso seco foram comparados nos diferentes tempos, por análises de variância (ANOVA) de 2 fatores, usando o mesmo design da PERMANOVA. O teste de Cochran foi realizado previamente, e quando necessário, cada conjunto de dados foi submetido à transformação mais adequada. Se, mesmo após a transformação os dados não ficaram ajustados, a análise de variância (ANOVA) foi realizada com os dados brutos. O teste a posteriori SNK foi utilizado para verificar diferença entre os grupos quando observado o efeito de algum fator. A matéria orgânica das algas e as áreas de superfície recobertas e expostas dos quadrados foram comparadas por análises de variância (ANOVA) com o tempo como fator fixo em 8 níveis: 1, 2, 4, 8, 16, 24, 32 e 52 semanas. Os dados de matéria orgânica foram transformados em log (x+1). O teste a posteriori de Tukey foi realizado para verificar as diferenças entre os grupos.

Resultados Ao longo de todo o processo sucessional, encontramos 17 espécies de algas, divididas em 11 famílias (Tabela 1).

Tabela 1- Espécies de algas encontradas na comunidade manipulada não manipulada

Família Espécies Bonnemaisoniaceae Asparagopsis taxiformis (Delile) Trevisan de Saint-Léon, 1845

Callithamniaceae Aglaothamnion felipponei (Howe) Aponte, Ballantine & J.N.Norris, 1994

Ceramiaceae Centroceras clavulatum (C.Agardh) Montagne, 1846

Amphiroa beauvoisii J.V.Lamouroux, 1816 Corallinaceae Jania verrucosa J.V.Lamouroux, 1816 Jania adhaerens J.V.Lamouroux, 1816

Hypnea saidana Holmes, 1896 Cystocloniaceae Hypnea spinella (C.Agardh) Kützing, 1847

Dasyaceae Dasya hutchinsiae Harvey, 1833

Dictyotaceae Dictyopteris delicatula J.V.Lamouroux, 1809

Galaxauraceae Galaxaura stupocaula Kjellman, 1900

Sargassaceae Sargassum cymosum C.Agardh, 1820

Scytosiphonaceae Colpomenia sinuosa (Mertens ex Roth) Derbès & Solier, 1851

Ulvaceae Ulva sp.

A riqueza na comunidade de algas manipulada foi menor que a encontrada na comunidade não manipulada (Tabela 2; Figura 3).

Tabela 2- Resultado da ANOVA para riqueza de espécies de algas nas comunidades manipulada e não manipulada. Dados não transformados C=0,1841; p>0,05

Fonte de variação g.l. Q.M. F p

tempo 7 4,43 2,17 0,053 condição 1 9,77 4,79 0,033 tempoxcondição 7 18,86 1,32 0,260 Resíduo 48 2,04

6 *

Riqueza Riqueza média de espécies 1

0 Não manipulada Manipulada

Figura 3- Riqueza (Média ± erro padrão) de algas na comunidade não manipulada e na comunidade manipulada. *: indica diferença significativa (SNK, p< 0,05).

A composição das espécies de algas foi influenciada pela interação do fator tempo com o fator condição (Tabela 3). Foi observada diferença entre a composição das espécies dos estágios iniciais da sucessão (até 8 semanas) e a composição dos estágios finais, de 16 a 52 semanas (Tabela 4).

Tabela 3- Resultado da PERMANOVA para a composição de espécies de algas quanto ao tempo e a condição. Dados transformados em raiz quadrada

Fonte de variação g.l. Q.M. F p tempo 7 3021,7 13,47 <0,001 condição 1 8767,7 13,47 <0,001 tempoxcondição 7 1945,9 2,99 0,001 Resíduo 48 650,62

Tabela 4- Resultados do teste a posteriori da interação “tempoxcondição” da PERMANOVA para composição de algas. Os valores abaixo das células em cinza representam resultados da comunidade manipulada (M), e os acima dessas células referem-se à comunidade não manipulada (NM). *: p<0,05; ns: não significativo Tempo(semanas) NM1 NM2 NM4 NM8 NM16 NM24 NM32 NM52 M1 * ns ns Ns * * * ns M2 ns * ns Ns * * ns ns M4 * ns * * * * ns ns M8 * * ns * Ns Ns ns * M16 ns ns ns Ns Ns * * ns M24 * * * * Ns ns ns ns M32 * * * * Ns Ns ns ns M52 * * * * Ns Ns ns ns

Nos estágios iniciais de sucessão (até 8 semanas), a composição de espécies da comunidade manipulada (M) difere da comunidade não manipulada (NM) (M1,NM1 p=0,030; M2,NM2 p=0,033; M3,NM3 p=0,029 e M4,NM4 p=0,026). Após esse período, a composição de espécies de algas passa a ser semelhante para ambas comunidades. Apesar da variabilidade na distribuição dos pontos apresentada no gráfico de escalonamento multidimensional foi possível notar a formação de dois agrupamentos, um referente aos tempos iniciais e outro referente aos pontos dos tempos finais da comunidade manipulada junto com os pontos da comunidade não manipulada (Figura 4).

Figura 4- Escalonamento multidimensional para composição de algas das comunidades manipulada (M) e não manipulada (NM) nos diferentes tempos sucessionais. Estresse de 0,2.

A diferença na composição de espécies de algas dos tempos iniciais da comunidade manipulada para a comunidade não manipulada foi causada principalmente pela presença de Sargassum cymosum (Simper, tabela 5), pois esta espécie ocorre durante todo o ano nas áreas intactas, enquanto que na comunidade manipulada, ela não foi registrada nos períodos iniciais da sucessão, ocorrendo apenas quando parte da comunidade já esta instalada (Figura 5).

Tabela 5- Contribuição de cada espécie de alga para as dissimilaridades em composição de espécies entre a comunidade manipulada (M) e a não manipulada (NM)

Espécies Contribuição Sargassum cymosum 49,39% M1xNM1 Dictyopteris delicatula 30,09% Hypnea spinella 5,63%

Sargassum cymosum 43,74% M2xNM2 Dictyopteris delicatula 13,52% Aglaothamnion felipponei 11,93%

Sargassum cymosum 46,22% M3xNM3 Dictyopteris delicatula 19,93% Hypnea spinella 10,67%

Sargassum cymosum 40,88% M4xNM4 Dictyopteris delicatula 19,38% Hypnea spinella 12,44%

manipulada 2 não manipulada

1 Peso Peso seco das algas (g)

0 1 2 4 8 16 24 32 52 Semanas

Figura 5- Variação temporal do peso seco (média ± erro padrão) de Sargassum cymosum na comunidade manipulada e não manipulada.

No início da sucessão, a comunidade manipulada apresentava uma grande predominância de algas vermelhas e verdes. A partir de 8 semanas de sucessão, foi observado o surgimento da alga parda Sargassum cymosum, bem como de algas coralinas, como Jania verrucosa (Figura 6). 29

100 90

80 outros 70 Sargassum cymosum 60 Jania verrucosa 50 Hypnea spinella 40 Dictyopteris delicatula 30

Abundância Abundância relativa Centroceras clavulatum 20 10 Asparagopsis taxiformis 0 Aglaothamnion felipponei 1 2 4 8 16 24 32 52 Semanas

Figura 6- Contribuição relativa (em %) das principais espécies de algas na comunidade manipulada.

Já para a comunidade não manipulada, observamos um maior número de espécies ocorrendo ao longo do tempo, mas com predominância da alga parda Sargassum cymosum em quase todo o ano. No entanto, a partir de 32 semanas de experimento, observamos o surgimento das algas coralinas, como Jania verrucosa, na comunidade, que se estabelecem e começam a atingir valores de abundância relativa equivalentes e até superiores ao Sargassum cymosum, se tornando muito abundantes na comunidade, principalmente no inverno (52 semanas) (Figura 7).

100 90

80 outros 70 Sargassum cymosum 60 Jania verrucosa 50 Hypnea spinella 40 Dictyopteris delicatula 30

Abundância Abundância relativa Centroceras clavulatum 20 Asparagopsis taxiformis 10 0 Aglaothamnion feliponnei 1 2 4 8 16 24 32 52 Semanas

Figura 7- Contribuição relativa (em %) das principais espécies de algas na comunidade não manipulada. 30

A diversidade das comunidades manipulada e não manipulada apresentou variação temporal (Tabela 6, Figura 8). A diversidade foi menor após 1 semana de experimento, e maior em 52 semanas, quando comparados aos outros tempos.

Tabela 6- Resultado da ANOVA para diversidade das comunidades manipulada e não manipulada. Dados não transformados. Cochran=0,2989; p<0,05

Fonte de variação g.l. Q.M. F p tempo 7 0,3575 3,06 0,0096 condição 1 0,0451 0,39 0,5379 tempoxcondição 7 0,0519 0,44 0,8694 Resíduo 48 0,1170

1.6 a ab b 1.4

1.2

0.8 Manipulada 0.6 Não manipulada

Diversidade (H') 0.4

0.2

0 1 2 4 8 16 24 32 52 Semanas

Figura 8- Variação temporal da diversidade (média ± erro padrão) de algas na comunidade manipulada e não manipulada. Letras iguais indicam ausência de diferença significativa (SNK, p>0,05) e letras diferentes indicam diferença significativa (SNK, p<0,05)

O peso seco das algas foi influenciado pela interação do fator tempo com o fator condição (Tabela 7). Na comunidade manipulada, foi observado que o peso seco das algas aumentou ao longo da sucessão. Já para a comunidade não manipulada, o peso seco das algas se manteve constante ao longo do período de amostragem (Figura 9). O peso das algas na comunidade não manipulada (NM) era maior que da comunidade manipulada (M) até 8 semandas de sucessão (M1,NM1 p<0,001; M2,NM2 p<0,001; M3,NM3 p=0,002; M4,NM4, p=0,006), ficando igual nos tempos posteriores.

Tabela 7- Resultado da ANOVA para o peso seco das algas nas comunidades manipulada e não manipulada. Dados transformados em log (x)

Fonte de variação g.l. Q.M. F p Tempo 7 7,84 13,72 <0,001 Condição 1 36,92 64,60 <0,001 tempoxcondição 7 7,84 13,71 <0,001 Resíduo 48 0,57

manipulada 2 não manipulada

1 Peso Peso seco das algas (g)

0 1 2 4 8 16 24 32 52 Semanas

Figura 9- Variação temporal do peso seco (média ± erro padrão) das algas que compõe as comunidades manipulada e não manipulada. Letras iguais indicam ausência de diferença significativa (Tukey, p>0,05) e letras diferentes indicam diferença significativa (Tukey, p<0,05). Linhas superiores apresentam comparação entre a comunidade manipulada e não manipulada no mesmo tempo. ns: não significativo, *: p<0,05.

A biomassa de algas (matéria orgânica) foi influenciada pela interação do fator tempo com o fator condição (Tabela 8).

Tabela 8- Resultado da ANOVA para variação da biomassa de algas na comunidade manipulada e não manipulada. Dados transformados em log (x+1)

Fonte de variação g.l. Q.M. F p tempo 7 2.01 29,26 <0,001 condição 1 0.54 7,93 <0,001 tempoxcondição 7 0.92 13,45 <0.001 Resíduo 48 0.07

A biomassa de algas foi diferente na comunidade manipulada (M) da comunidade não manipulada (NM) até 4 meses de sucessão (M1,NM1 p<0,0001; M2,NM2 p=0,0123; M3,NM3 p=0,0014; M4,NM4 p= 0,0008; M5,NM5 p=0,0014), sendo menor na comunidade manipulada. A biomassa das algas aumentou do início para o fim da sucessão na comunidade manipulada (Figura 10).

5 * * * * * ns ns ns b

b 3 ab a a a ab bd Manipulada 2 bd ab Não manipulada ab cd

1 b Biomassa Biomassa dealgas (g) c c a 0 1 2 4 8 16 24 32 52 Semanas

Figura 10- Variação temporal da biomassa de algas (média ± erro padrão) para a comunidade não manipulada e manipulada. Letras iguais entre barras da mesma cor indicam ausência de diferença significativa (Tukey, p>0,05) e letras diferentes indicam diferença significativa (Tukey, p<0,05). Linhas superiores apresentam comparação entre a comunidade manipulada e não manipulada no mesmo tempo. ns: não significativo, *: p<0,05.

Apesar das algas serem os organismos mais representativos no costão rochoso estudado, outros organismos sésseis também colonizaram os espaços abertos produzidos pelas clareiras artificiais. Após a análise visual da cobertura da clareira através de fotos, os organismos foram divididos em grupos morfo-funcionais: algas vermelhas, algas verdes, algas pardas, cracas e anêmonas. No início da sucessão, as algas vermelhas foram dominantes, acompanhadas em abundância bem menor, pelas algas verdes e pelas cracas. Nos estágios finais da sucessão temos a diminuição desses grupos de algas e de cracas, pois ocorre o surgimento e colonização de grande parte do substrato pelas algas pardas. Desde o início da sucessão (1 semana), observamos as clareiras serem paulatinamente recobertas por organismos sésseis que colonizaram a área, compondo uma nova comunidade nesse espaço vazio que ficou disponível no costão rochoso. A cada 33

novo período sucessional, uma área maior da clareira havia sido recoberta, diminuindo o espaço vazio. Após 6 meses de sucessão, as clareiras haviam se fechado completamente, não havendo mais espaço vazio na rocha para ser colonizado (Figura 11).

100 90

80 70 Rocha Nua 60 Craca 50 Anemona 40 Alga parda 30 Alga verde Área Área da clareira (%) 20 10 Alga vermelha 0 1 2 4 8 16 24 32 52 Semanas

Figura 11- Área da clareira reduzindo ao longo do tempo pela colonização e os principais grupos morfo-funcionais sésseis colonizadores

Discussão

Nossos resultados mostram que a comunidade de algas do infralitoral superior da Praia Domingas Dias apresenta um período sucessional relativamente curto, de aproximadamente 2 meses. A composição de espécies de algas que colonizaram o espaço aberto pelas clareiras no costão rochoso é diferente da comunidade madura que estava em volta. Porém, apenas 2 meses depois da abertura das clareiras e desencadeamento do processo sucessional, a composição das espécies de algas já se tornou semelhante. Dessa forma, avaliando a colonização das clareiras estudadas, e com os dados de cobertura visual, podemos sintetizar o processo sucessional em duas fases bem distintas: a primeira caracterizada pela colonização de algas geralmente verdes e vermelhas, foliáceas ou filamentosas (aqui representadas por Ulva sp., Centroceras clavulatum, Chondrophycus flagelliferus, Asparagopsis taxiformis) que apresentam grande número de propágulos, facilidade de instalação e crescimento rápido. Estas algas são efêmeras e oportunistas, e aproveitam o espaço das 34

clareiras para se fixarem e se reproduzirem rapidamente, liberando seus propágulos. As única algas pardas encontradas nos estágios iniciais da sucessão foram Colpomenia sinuosa, que também é uma alga efêmera caracterizada pela presença de vesículas e que já foi observada no início da sucessão em outros estudos (Benedetti-Cecchi & Cinelli,1994) e Dictyopteris delicatula, comumente encontrada com epífita de algas formadoras de dossel (Leite & Turra, 2003). Já a segunda fase caracteriza-se pela presença de macroalgas perenes, que têm crescimento mais lento, maior habilidade competitiva e se instalam formando grandes bancos, ocupando o lugar das primeiras algas que se instalaram. Esse padrão de estágios sucessionais encontrado no trabalho está de acordo com outros estudos sobre o tema (Cervin, et al. 2005; Schiel & Lilley, 2007; Toohey et al., 2007; Wikström & Kautsky, 2007), sendo alguns deles realizados no próprio litoral de São Paulo (Eston & Bussab, 1990). No início do processo, as clareiras foram colonizadas principalmente por algas verdes como Ulva sp. e vermelhas como Centroceras clavulatum, Hypnea spinella e Dasya hutchinsiae. Ulva sp. é uma macroalga já conhecida por sua rápida colonização do substrato em espaços recém-abertos (Breves-Ramos et al., 2005; Aguilera e Navarrete, 2007). Esse potencial é derivado da produção de grande número de propágulos móveis com rápido crescimento, que são liberados pela clorófita. Centroceras clavulatum e Hypnea spinella são algas comuns de serem encontradas em comunidades maduras, como epífitas de macroalgas dominantes dessas comunidades (Leite & Turra, 2003; Jacobucci & Leite, 2000). Nesses casos, sua abundância é pouco representativa na biomassa da comunidade. No entanto, no início do processo sucessional, elas aparecem colonizando o substrato e sendo importantes representantes da biomassa de algas que compõe o substrato secundário disponível nesse ambiente para a fauna que vive associada. Dasya arbuscula é a única alga que ocorreu exclusivamente na comunidade em processo de sucessão, não sendo observada na comunidade madura. Essa alga possui cor vermelha, tendendo para o marrom, é pequena (cerca de 1cm), filamentosa, formando tufos densos e pouco resistentes (Oliveira Filho, 1967); características comuns de algas oportunistas que se estabelecem em espaços vazios nos costões rochosos, sendo logo substituídas por algas melhor competidoras, não compondo comunidades maduras (Foster et al., 2003). 35

A principal diferença em composição de espécies ocorreu principalmente pela presença constante de Sargassum cymosum durante todo o ano na comunidade não manipulada, enquanto que na comunidade tratamento ele surgiu somente após 2 meses. A ausência de S. cymosum no início da sucessão indica que essa alga é característica de estágios sucessionais avançados, apresentando crescimento lento, grande habilidade competitiva e aparece normalmente formando dossel na comunidade (Eston & Bussab, 1990; Wikstrom & Kautsky, 2007). As macroalgas de períodos sucessionais tardios geralmente agem como formadoras de dossel na comunidade (Wikström & Kautsky, 2007), aqui representadas por Sargassum cymosum. As algas formadoras de dossel competem por espaço para assentamento dos propágulos com as espécies de sub-bosque, além de causarem sombreamento sobre as algas efêmeras, prejudicando o assentamento destas e, assim, excluindo-as da comunidade (Viejo et al., 2008). Sargassum cymosum foi a alga que mais contribuiu em biomassa para a comunidade. Nossos resultados mostraram que tanto o peso como a biomassa de algas foram reduzidos no começo e aumentaram gradativamente ao longo da sucessão, igualando-se à comunidade não manipulada após 2 meses para o peso seco e 4 meses para a biomassa. Esse aumento foi causado pelo surgimento de algumas espécies, mas principalmente por S. cymosum, que além de ter grande representatividade no peso total, também possibilita a instalação de diversas outras algas como epífitas em seus ramos, como Dictyopteris delicatula, Hypnea saidana e Hypnea spinella (Jacobucci & Leite, 2008). O aumento da biomassa ao longo da sucessão, que é potencializada pelo colonização das epífitas, possibilita o desenvolvimento de um ambiente complexo com grande disponibilidade de substrato secundário para fixação de outros organismos associados. Comunidades mais complexas abrigam uma fauna associada mais abundante e diversa (Taniguchi et al., 2003; Hauser et al., 2006), e o aumento da biomassa das epífitas favorece diretamente o aumento de indivíduos da fauna (Hansen et al., 2011). Alguns autores verificaram que o assentamento é predominante em substratos com alta complexidade (Hedvall et al., 1998), destacando a importância desse aumento de biomassa na comunidade local. Apesar da grande dominância do banco de algas por Sargassum cymosum, no verão observamos uma presença significativa de algas coralinas se instalando na comunidade, inclusive ocupando parte do lugar desta alga parda. As espécies Jania 36

verrucosa, Jania adhaerens e Amphiroa beauvoisii são algas calcárias articuladas que ocorrem durante todo o ano (Brito et al., 2002; Ramos et al., 2010), com picos de biomassa no verão (Guerra-García et al., 2011), como observado no experimento. Essas algas não formam dossel, mas se distribuem sobre os costões rochosos, formando extensos tapetes (¨turfs¨). No emaranhado dos tapetes, ocorre grande acúmulo de sedimentos, que propicia o desenvolvimento de uma fauna típica, formando uma comunidade complexa e estável (Schiel & Lilley, 2011). Sobre as coralinas, quase não vemos epífitas e elas não exercem sombreamento sobre as algas ao redor, porém elas também permitem a instalação de uma fauna bem diversa (Aioka et al., 1999). As comunidades são sistemas abertos, que podem ser modificados ao longo do tempo, através das perturbações que elas sofrem, como a abertura de clareiras ou mudanças naturais, como observado na comunidade não manipulada. No inicio do experimento ela era dominada predominantemente por Sargassum cymosum, mas ao final era dominada por algas coralinas que se estabeleceram e ocuparam grande parte do espaço anteriormente utilizado por S. cymosum, como também observado por Perkol-Finkel & Airoldi (2010). A diversidade de ambas as comunidades variou temporalmente, sugerindo uma flutuação natural das espécies de algas. Os resultados também mostram que, apesar do impacto causado pela abertura das clareiras, a comunidade conseguiu recuperar a diversidade característica desse local. Isso pode ser explicado pelo aumento da complexidade estrutural da comunidade devido à formação de vários micro-habitats durante a sucessão, oferecendo um maior número de nichos para serem ocupados (McNett & Rypstra, 2000) por uma maior variedade de algas, mantendo a diversidade estável. Após a manipulação experimental que retirou a cobertura vegetal das rochas, deixando-as nuas, organismos sésseis como algas, cracas e bivalves começaram a colonizar esses espaços vazios, se estabeleceram e começaram a crescer. Após seis meses, as clareiras haviam sido totalmente colonizadas, não havendo mais espaço disponível para colonização por outros indivíduos. O período de reestabelecimento da comunidade foi muito menor que o encontrado em outros trabalhos com sucessão para regiões subtropicais, que variaram de 11 (Fonseca, 1998) a 13 meses (Eston & Bussab, 1990). A rapidez na recuperação da sucessão pode estar atrelada à época em que as clareiras foram abertas. Estudos mostraram 37

que o processo sucessional é mais rápido quando começa no inverno (Antoniadou et al., 2011), isso atrelado ao período de crescimento do gênero Sargassum com picos de crescimento vegetativo na primavera e verão, quando temos valores máximos de biomassa (Gonçalves, 1997). Como as clareiras foram abertas no fim do inverno, o início da primavera pode ter acelerado o processo sucessional, pois Sargassum cymosum cresceu mais rapidamente e dominou a comunidade. Outra característica que pode ter influenciado no tempo de recuperação dessa comunidade é o local onde as clareiras foram abertas. No infralitoral, as condições ambientais são menos estressantes e, portanto os processos de recrutamento são mais rápidos (Underwood et al., 2000), o que torna o processo sucessional mais curto do que nas regiões de meso e supralitoral. Considerando que o fechamento das clareiras ocorreu após 32 semanas e que as comunidades manipulada e não manipulada se tornaram semelhantes em composição de espécies, diversidade e peso seco das algas em apenas 8 semanas, e em biomassa após 16 semanas; podemos caracterizar a comunidade de algas da Praia Domingas Dias como bastante estável e resiliente, pois um curto espaço de tempo foi suficiente para que ela se tornasse semelhante à comunidade madura do seu entorno.

Capítulo 2: Variação das assembleias de moluscos e peracáridos associadas a bancos de Sargassum cymosum ao longo de um processo sucessional

Introdução As macroalgas são substratos biológicos que recobrem os costões rochosos formando extensos bancos sobre eles, sendo importantes estruturadores da paisagem marinha (Parkel et al., 2001). Esses bancos fornecem recursos importantes que permitem o estabelecimento de uma fauna associada (Christie et al., 2009) pois aumentam o espaço disponível, atuando como substrato secundário para assentamento larval (Jacobucci & Leite, 2002). Esse substrato adicional é muito importante em locais com espaço limitado, como os costões rochosos, em que a competição é muito elevada, levando à exclusão competitiva de várias espécies (Maughan & Barnes, 2000). A complexidade estrutural das algas está diretamente relacionada à diversidade dos organismos que ela comporta. Quanto mais complexa sua estrutura, mais abundante e diversa poderá ser sua fauna associada (Chemello & Milazzo, 2002; Antoniadou et al., 2010). Características como tamanho da alga e biomassa (Viejo & Aber, 2003), carga de epífitas, ramificações do talo e quantidade de sedimento retido (Masunari, 1983), promovem um aumento da heterogeneidade ambiental, aumentando a disponibilidade de recursos (Antoniadou & Chintiroglou, 2005). Além do substrato para assentamento, as algas oferecem outros variados recursos para a fauna, como proteção contra hidrodinamismo (Hicks, 1980) e predadores (Foster et al., 2003), recurso alimentar (Duffy & Hay, 1990; Machado, 2013), além de tornar as condições de temperatura e salinidade mais constantes (Edgar & Aoki, 1993). Nessas regiões de costões rochosos, vários impactos como tempestades (Bell et al., 2003) e dessecação (Pérez et al., 2000) podem atingir os bancos, retirando parte da cobertura de algas e abrindo clareiras no meio da comunidade. A variação na cobertura de algas afeta diretamente a fauna, influenciando seus padrões de distribuição temporal (Jacobucci et al., 2009). Essas clareiras começarão a ser colonizadas por outras algas, desencadeando o processo sucessional. Esse processo pode ser entendido como as mudanças na composição da comunidade ao 39

longo do tempo, após um evento de distúrbio que modificou a estrutura que aquela comunidade comunidade mantinha (Sousa, 2001). A composição da fauna que irá se instalar nessa nova comunidade está relacionada com características que essas novas algas possuem, como morfologia (Lippert et al., 2001), valor nutricional (Cruz-Rivera & Hay, 2000), presença de metabólitos secundários (Duffy & Hay, 1994). Essa fauna associada é composta por organismos dos mais variados grupos, como equinodermos, poliquetas (Paresque, 2008), crustáceos (Leite & Güth, 2003) e moluscos (Longo et al., 2014) . Esses dois últimos grupos se destacam pela elevada abundância em que ocorrem nesses bancos. Embora os moluscos e crustáceos peracáridos sejam os organismos mais abundantes nos bancos de algas, eles apresentam características distintas quanto à alimentação, aos hábitos de vida e à reprodução. Os peracáridos são um grupo de crustáceos que não apresenta fase larval (Borowksy, 1980). Após a fecundação, os ovos são incubados no marsúpio, onde se desenvolvem e os jovens são liberados completamente desenvolvidos, mas com tamanho reduzido e sem características sexuais (Thiel, 2000). Dentre os peracáridos, os anfípodes apresentam elevada abundância e riqueza de espécies (Leite & Güth, 2003; Leite et al., 2007), utilizando a alga como refúgio contra predadores e condições ambientais adversas, e no caso dos herbívoros, também como recurso alimentar (Jacobucci & Leite, 2006). Os anfípodes apresentam uma ampla dieta alimentar, podendo ser herbívoros, onívoros, detritívoros e carnívoros (Guerra-Garcia et al., 2014). Os isópodes são o grupo com a maior variação morfológica dentre os peracáridos, vivendo associados com as macroalgas (Kensley, 1998; Poore & Bruce, 2012). A variação de tamanho, formato corporal e hábitos alimentares que são representados por espécies detritívoras, onívoras, herbívoras e carnívoras (Carefoot, 2010), reflete a grande diversidade de isópodes que habitam as macroalgas. Já os tanaidáceos são peracáridos detritívoros com hábito tubícola. Eles utilizam o sedimento retido sobre as algas, juntamente com um muco que eles secretam, para a construção de seus tubos (Hassack & Holdich, 1987). Embora os tanaidáceos sejam muito abundantes em algas, sua diversidade de espécies é reduzida (Masunari, 1982). Por outro lado, a grande maioria dos moluscos marinhos apresenta desenvolvimento indireto, com uma fase larval planctotrófica que por fim assenta-se no substrato, dando início à fase bentônica dos adultos. A malacofauna associada 40

às algas é representada por três das sete classes de moluscos: poliplacóforos, gastrópodes e bivalves. Estes dois últimos grupos, particularmente, apresentam grande importância ecológica, devido à elevada abundância e diversidade em que ocorrem neste ambiente (Longo et al. 2014). Grande número de jovens de bivalves sésseis se instalam nas macroalgas antes de se fixarem nos costões rochosos, demonstrando a importância das algas como berçário para esses animais (Beckley, 1982). Os gastrópodes possuem hábitos alimentares variados; nas algas eles podem ser representados por carnívoros, herbívoros e raspadores de biofilme (Longo et al., 2014). Alguns se alimentam de epibiontes (como ascídias e briozoários), reduzindo a presença desses organismos, cujo crescimento sobre os talos das algas é prejudicial para o desenvolvimento das macrófitas (Oliveira et al., 2006; Széchy & Sá, 2008). A sucessão em organismos marinhos foi originalmente descrita para espécies sésseis e posteriormente adaptada para os organismos móveis (Connell & Slatyer, 1977). O padrão de distribuição desses animais na sucessão pode ser dividido em duas partes: as espécies colonizadoras iniciais, que alocam recursos na produção de prole abundante e altas taxas de crescimento para colonizarem rapidamente os espaços vazios; e as colonizadoras tardias, que se caracterizam por taxas de crescimento mais lentas e alocação de recursos para uma maior capacidade competitiva com as espécies iniciais (Connell & Slatyer, 1977). Organismos com diferentes graus de mobilidade podem mostrar padrões contrastantes de colonização (Antoniadou et al., 2011). Para as espécies sésseis como bivalves, a disponibilidade de larvas na região é fundamental para que o assentamento ocorra, e uma vez que os colonos sésseis se estabeleceram, eles podem influenciar fortemente a colonização e os processos de sucessão subsequentes (Antoniadou et al., 2011). Os mexilhões são exemplos de colonizadores que, uma vez estabelecidos podem dominar toda a região da clareira, direcionando a sucessão para um estágio de dominância individual dos mexilhões sobre os outros organismos, pois favorecem o recrutamento da sua própria espécie, não permitindo que outras se estabeleçam (McCook & Chapman, 1991). Já os organismos móveis podem se locomover com facilidade entre as áreas das clareiras e bancos de algas (Thiel et al., 2003), colonizando muito rapidamente os substratos (Taylor, 1998). Devido à mobilidade da fauna vágil, mudanças temporais na abundância dessas assembleias durante a sucessão são altamente 41

variáveis e imprevisíveis (Underwood & Chapman, 2006). Para anfípodes, já existem estudos que mostraram que, em apenas 2 dias depois das algas serem expostas, já houve colonização (Tanaka & Leite, 2004). Já para os gastrópodes, o período de colonização tende a ser maior e o pico de abundância ocorre meses após o início do processo sucessional (Antoniadou et al., 2010). Os gastrópodes herbívoros podem ter papel importante durante o processo sucessional, pois se alimentam de algas efêmeras que se estabelecem na comunidade (Steneck e Dethier, 1994), retirando parte da cobertura dessas algas, que serve de abrigo para outros organismos da fauna associada (Foster et al., 2003). O tamanho da área da perturbação também influencia a rapidez na colonização dos espaços abertos, tanto para as espécies móveis que ficam nas áreas circundantes às clareiras (Koivisto & Westerbom, 2012) como para os bivalves sésseis (Tanaka & Magalhães, 2002). A maioria dos estudos de sucessão foca em espécies sésseis maiores, como grandes gastrópodes, corais e algas (Souza, 1979; Bowden et al., 2006; Field et al., 2007), não abordando o efeito que mudanças nas populações desses organismos maiores, que atuam como substratos biológicos, têm sobre a composição da fauna associada. Dessa forma, os estudos se concentraram em apenas parte da comunidade ao invés dela como um todo, o que impossibilita uma compreensão mais completa acerca do processo de sucessão nessas comunidades. A malacofauna e carcinofauna são ecologicamente muito importantes, pela grande abundância e diversidade, como elo nas cadeias alimentares marinhas, e pelas relações biológicas que estabelecem com outros organismos. Portanto, o objetivo do trabalho foi acompanhar o processo sucessional desencadeado após um distúrbio artificial em uma comunidade de algas dominada por Sargassum cymosum, avaliando a recolonização das algas pelos moluscos e peracáridos e comparando o processo sucessional dessas duas assembleias que apresentam características distintas quanto à alimentação, hábitos de vida e reprodução. É esperado que as diferentes habilidades de mobilidade dos peracáridos e moluscos, influencie no tempo que esses grupos levam para colonizar as clareiras.

Material e Métodos

Área de estudo 42

O trabalho foi realizado na Praia Domingas Dias, localizada na Enseada da Fortaleza, no município de Ubatuba, litoral norte do estado de São Paulo (Figura 1). A praia é considerada como reflexiva de baixa energia (Souza, 2009), apresentando pequena extensão, perfil íngreme, zona de surf estreita (Masselink & Short, 1993) e ondas com intensidade moderada (Jacobucci, 2000). Margeando a praia, encontram-se costões rochosos consideravelmente homogêneos recobertos por bancos de Sargassum (Paula, 1988).

Figura1- Litoral norte do estado de São Paulo, região de Ubatuba. Em destaque, a praia da Domingas Dias, onde o experimento foi realizado.

Delineamento amostral As amostragens foram feitas em costões rochosos recobertos por bancos de Sargassum cymosum na região do infralitoral raso (profundidade média de 1m). Todas as coletas foram realizadas em situação de maré baixa, mas com as algas submersas. Para simular um distrúrbio ambiental, retiramos a cobertura vegetal de 32 quadrados de 20x20cm, ao longo do costão, formando clareiras. Cada clareira foi espaçada uma da outra, em pelo menos 1m, e suas extremidades foram marcadas com uma cola epóxi subaquática e boias coloridas para que os quadrados fossem 43

identificados ao longo do tempo (Figura 2). As perturbações foram realizadas no final de julho de 2014, época de inverno no hemisfério sul.

Figura 2- Clareiras experimentais nos costões rochosos da Praia Domingas Dias. À esquerda: destaque das bóias fixadas na borda das clareiras

As clareiras foram separadas em 8 tratamentos com 4 réplicas cada. Cada um dos tratamentos representa um intervalo de tempo específico desde a primeira raspagem e a próxima raspagem, sendo estes intervalos compostos por, respectivamente, 1, 2, 4, 8, 16, 24, 32 e 52 semanas. Para determinar qual tratamento cada clareira representava, foi realizado um sorteio. Em cada tratamento, foi raspado um quadrado de 10x10cm bem no centro do quadrado anteriormente raspado, minimizando o efeito de borda. Além dos quatro quadrados do tratamento, em cada amostragem eram raspados mais 4 quadrados de 10X10cm, no banco de Sargassum cymosum intacto, próximo ao local dos tratamentos, que serviram como controle para a comunidade não manipulada. Esses quadrados controles visam analisar a estrutura da comunidade não manipulada nos diferentes tratamentos e eliminar possíveis variações ambientais locais que causariam mudança em toda estrutura da comunidade e não só nas manchas sucessionais, eliminando assim, ruídos na análise. Nenhum quadrado foi raspado mais de duas vezes, sendo a primeira raspagem no início do experimento e a segunda no período determinado para aquele tratamento, garantindo a independência das amostras. Para melhor compreensão dos resultados, os quadrados raspados serão denominados de 44

comunidade manipulada a partir de agora, e os quadrados controles serão chamados de comunidade não manipulada. As frondes foram retiradas através de mergulho livre, com o auxílio de espátulas de metal, armazenadas em sacos de malha de 0,2 mm para contenção da fauna e transportadas em caixas térmicas para o laboratório. As amostras foram lavadas cuidadosamente, em água doce, por 3 vezes para separar a fauna das frondes de algas. As frondes foram secas na estufa por 48h a 70ºC e seu peso seco foi aferido em uma balança analítica. A fauna foi conservada em álcool 70%, identificada em nível de classe e contabilizada, com o auxilio de um estereomicrosópio. Os moluscos e peracários foram identificados até o nível específico, com o auxílio de bibliografia especializada e microscópios.

Análises A comparação entre a composição das comunidades não manipulada e manipulada nos diferentes tempos foi realizada através de uma Análise de Variância Multivariada Permutacional (PERMANOVA) (Anderson, 2001), com dois fatores fixos: tempo (8 níveis: 1, 2, 4, 8, 16, 24, 32, 52 semanas) e condição (2 níveis: manipulada e não manipulada). A análise foi realizada separadamente para os grandes grupos, peracáridos e moluscos. Essa análise foi baseada na matriz de similaridade de Bray-Curtis construída a partir dos dados de densidade das espécies. Para realizar as análises no nível de grandes grupos, os dados foram transformados em log(x+1), e as classes Echinoidea e Crinoidea foram retiradas da análise, pois tiveram apenas uma ocorrência (singletons), aumentando assim o poder do teste. No grupo dos peracáridos, os dados foram transformados em log(x+1), as espécies Gammaropsis togoensis, Globosolembos smithi, Joeropsis sp. eram singletons e foram retiradas das análises. Já os dados dos moluscos foram transformados em raiz quarta para se adequarem aos pressupostos e Polyplacophora sp1 foi retirada das análises (singleton). Os pressupostos necessários para a análise foram previamente testados sp. através do PERMDISP. Foram feitas 9999 permutações para a realização da Permanova. Quando encontramos diferenças significativas entre os grupos, um teste a posteriori par-a-par foi realizado. 45

As diferenças entre as comunidades foram ilustradas com uma representação gráfica usando um escalonamento não-métrico multidimensional (NMDS) feito a partir da matriz de dissimilaridade de Bray-Curtis, para identificar a formação de grupos entre as amostras. Análises de SIMPER foram realizadas para avaliar quais espécies tiveram maior contribuição para as dissimilaridades entre as amostras. Foram consideradas as três espécies que tiveram maior contribuição para as dissimilaridades. Os parâmetros de diversidade (Índice de Shannon(H’)), riqueza e equidade(J’) foram estimados para as comunidades de grandes grupos, peracáridos e moluscos. Para as comunidades de grandes grupos, esses parâmetros foram comparados através de análises de co-variancia (Ancova) de 2 fatores, incluindo os fatores tempo (8 níveis: 1 semana, 2 semanas, 4 semanas, 8 semanas, 16 semanas, 24 semanas, 32 semanas, 52 semanas ) e condição (2 níveis: comunidade manipulada x comunidade não manipulada), e a co-variável peso seco de algas. Para as comunidades de peracáridos e moluscos, esses parâmetros e a abundância de individuos foram comparados por análises de variância (ANOVA) de 2 fatores semelhante ao design da PERMANOVA. A densidade foi calculada previamente dividindo a abundância de individuos por amostra pelo peso da alga naquela amostra. Quando os dados não respeitavam os pressupostos necessários para realização da Anova e da Ancova, foi utilizado GLM (modelos lineares generalizados), com dados não transformados e usando a distribuição de quasi- poisson (Zuur et al., 2009). A abundância de peracáridos e moluscos, também foi comparada utilizando o mesmo design de análise. O teste a posteriori de Tukey foi utilizado para verificar diferença entre grupos quando observado o efeito de algum fator. Para verificar se existe diferença na diversidade trófica da comunidade de peracáridos, eles foram separados em herbívoros, carnívoros, detritívoros e onívoros, de acordo com revisão bibliográfica, e foi realizada uma Análise de Variância Multivariada Permutacional (PERMANOVA), com dois fatores: tempo e condição, semelhante ao design da PERMANOVA para composição de espécies, e os dados foram transformados em raiz quadrada. Para verificar se existia uma relação da abundância de anfípodes, tanaidáceos, isópodas, gastrópodes e bivalves com o peso seco das algas, foram realizadas análises de regressão simples separadamente para cada um dos grupos 46

de interesse citados, tanto para as comunidades manipuladas como para as não manipuladas. Da mesma forma, uma análise de regressão simples foi realizada para verificar uma possível relação entre a abundância dos peracáridos herbívoros, detritívoros, onívoros e carnívoros e o peso seco de algas. Os dados de abundância foram transformados em log(x) para fazer a análise.

Resultados

Grandes grupos Foram coletados na área de estudo um total de 15.103 indivíduos, divididos em 13 classes. A comunidade manipulada apresentou um total de 5.412 indivíduos e a não manipulada, 9.691 (Tabela 1). Malacostraca e Gastropoda foram as classes mais representativas em número de indivíduos

Tabela 1- Abundância total de indivíduos encontrados em cada classe, tanto para a comunidade manipulada como não manipulada Não Classe Manipulada Filo manipulada Annelida Polychaeta 221 566 Arthropoda Malacostraca 4141 6179 Arthropoda Maxillopoda(Cirripedia) 3 0 Arthropoda Pycnogonida 5 48 Echinodermata Asteroidea 170 254 Echinodermata Crinoidea 0 1 Echinodermata Echinoidea 0 1 Echinodermata Holothuroidea 1 1 Echinodermata Ophiuroidea 59 561 Molluca Bivalvia 108 257 Mollusca Gastropoda 693 1815 Mollusca Polyplacophora 9 6 Sipuncula Sipunculidea 2 2

A composição das classes de indivíduos, em grandes grupos, foi influenciada pela interação do fator tempo com o fator condição (Tabela 2).

Tabela 2- Resultado da PERMANOVA para a densidade de indivíduos por classes na comunidade manipulada e na comunidade não manipulada. Dados transformados em log (x+1).

Fonte de variação g.l. Q.M. Pseudo- F p tempo 7 1516 37,62 <0,001 condição 1 3765,7 93,44 <0,001 tempoxcondição 7 912,06 22,63 0,001 Resíduo 48 402,97

A composição de espécies da comunidade manipulada (M) se diferenciou da comunidade não manipulada (NM) nos meses iniciais da sucessão (M1,NM1 p= 0,027; M2,NM2 p=0,032; M4,NM4 p=0,036). Após 8 semanas de sucessão as comunidades se tornaram semelhantes em composição. A composição da comunidade manipulada foi diferente do início para o final do experimento. Os tempos iniciais apresentaram composição semelhante entre si até 8 semanas de sucessão, sendo diferentes dos períodos finais (24 a 52 semanas), que formam um grupo separado. O período de 8 a 24 semanas é um estágio que apresenta composição de indivíduos semelhantes tanto ao grupo do início da sucessão como ao grupo do final (Tabela 3).

Tabela 3- Resultados do teste a posteriori da interação “tempoxcondição” da PERMANOVA para composição de grandes grupos. Os valores abaixo das células em cinza representam resultados da comunidade não manipulada (NM), e os acima dessas células referem-se à comunidade manipulada (M) *: p<0,05; ns: não significativo

Tempo(semanas) M1 M2 M4 M8 M16 M24 M32 M52 NM1 * ns ns ns ns * * * NM2 * * ns ns ns * * * NM4 ns * ns ns ns * * * NM8 ns ns * * ns ns ns ns NM16 * ns * * ns ns ns ns NM24 * ns * * ns ns ns * NM32 ns ns * ns ns ns ns ns NM52 ns * * ns * * * ns

Observando a distribuição de pontos do gráfico de escalonamento multidimensional, foi possível notar dois agrupamentos, um referente aos tempos iniciais e outro referente aos tempos finais da comunidade manipulada junto com os pontos da comunidade não manipulada (nMDS, Figura 3). 48

Figura 3- Escalonamento multidimensional para composição dos grupos nas comunidades manipulada (M) e não manipulada (NM). Estresse de 0,2.

Os grupos que mais contribuíram para as diferenças entre as comunidades manipulada e não manipulada foram Malacostraca, Gastropoda, Ophiuroidea e Polychaeta (SIMPER, tabela 4). Esses grupos apareceram em baixa abundância nos tempos iniciais da sucessão, aumentando ao longo do processo sucessional, tornando-se semelhante a comunidade não manipulada

Tabela 4- Contribuição de cada classe de organismos para as dissimilaridades em composição entre a comunidade manipulada (M) e a não manipulada (NM)

Grupos Contribuição Malacrostaca 30,74% M1,NM1 Gastropoda 18,97% Polychaeta 17,31%

Gastropoda 21,58% M2,NM2 Ophiuroidea 18,47% Malacostraca 15,17%

Malacrostaca 23,21% M3,NM3 Ophiuroidea 21,25% Polychaeta 12,81%

Malacrostaca 29,87% M4,NM4 Gastropoda 17,03% Polychaeta 15,59%

A diversidade (Índice de Shannon(H’)) para os grandes grupos foi influenciada pela interação dos fatores tempo com o fator condição e com a co-variável biomassa de alga (Tabela 5).

Tabela 5- Resultado da ANCOVA para a diversidade das comunidades manipulada e não manipulada

Fator g.l. Q.M. F P P(|x2|) tempo 7 63 17,34 <0,001 condição 1 4,93 56 12,41 <0,001 algas 1 2,76 55 9,64 0,002 tempo x condição 7 1,11 54 8,53 0,002 tempo x algas 7 3,51 47 5,02 <0,001 condição x algas 1 0,61 40 4,41 0,245 tempo x condição x algas 7 0,02 39 4,39 0,495 Resíduo 32 1,32 32 3,08 0,423

Na comunidade manipulada, os estágios iniciais da sucessão apresentam uma diversidade menor que os estágios finais. Já a diversidade da comunidade não manipulada não apresenta variação temporal. A comunidade manipulada tem uma diversidade menor que a da comunidade não manipulada durante os dois primeiros meses de sucessão (Figura 4).

ns ns ns ns ns 1.6 * * * b 1.4 b

1.2 ab

1 0.8 a manipulada 0.6 a não manipulada a a a

0.4 Diversidade (H')

0.2

0 1 2 4 8 16 24 32 52 Semanas

Figura 4- Variação temporal da diversidade (média ± erro padrão) dos grupos que compõem as comunidades manipulada e não manipulada. Letras iguais indicam ausência de diferença significativa (Tukey, p>0,05). Linhas superiores apresentam comparação entre a comunidade manipulada e não manipulada no mesmo tempo. ns: não significativo, *: p<0,05. 50

O peso seco das algas afetou positivamente a diversidade da comunidade (Regressão: F=18,53; p<0,001; r² ajustado=0,2192) (Figura 5).

R² = 0.2192

1.5

0.5 Diversidade (H')

0 0 2 4 6 8 Peso das algas

Figura 5- Relação entre a diversidade e o peso seco das algas. Regressão: F=18,53; p<0,001; r² ajustado=0,2192

A equidade (Pielou(J’)) das comunidades também foi influenciada pela interação dos fatores tempo e condição (GLM, tabela 6), como aconteceu com a diversidade.

Tabela 6- Resultado das Análises de desvios para a equabilidade da comunidade manipulada e não manipulada.

Deviance Redisd. 2 Fator D.f D.f P(|x |) Resid Dev. 63 6,75 NULL tempo 7 1,84 56 4,92 0,001 condição 1 0,56 55 4,36 0,005 algas 1 0,03 54 4,33 0,541 tempoxcondição 7 1,59 47 2,75 0,002 tempoxalgas 7 0,12 40 2,62 0,972 condiçãoxalgas 1 0,02 39 2,61 0,617 tempoxcondiçãoxalgas 7 0,28 32 2,32 0,785

A equidade da comunidade manipulada manteve-se constante ao longo do experimento. Já na comunidade não manipulada, foi possível observar uma diminuição da equidade nos períodos de 8 a 16 semanas do experimento, se diferenciando dos demais tempos da comunidade não manipulada (Figura 6).

0.9 ns ns ns ns ns ns * * 0.8 a a 0.7 a

0.6

0.5 ab ab ab 0.4 manipulada

Pielou Pielou (J) 0.3 b não manipulada b 0.2

0.1 0 1 2 4 8 16 24 32 52 Semanas

Figura 6- Variação temporal da equabilidade (média ± erro padrão) dos grupos que compõem as comunidades manipulada e não manipulada. Letras iguais indicam ausência de diferença significativa (Tukey, p>0,05). Linhas superiores apresentam comparação entre a comunidade manipulada e não manipulada no mesmo tempo. ns: não significativo, *: p<0,05.

Peracáridos Foram coletados na área de estudo um total de 9876 peracáridos, sendo divididos em 6117 anfípodes, 2951 tanaidáceos e 1452 isópodes. A comunidade manipulada apresentou um total de 4146 peracáridos e a não manipulada 5721. Os indivíduos muito pequenos, cuja identificação sob microscópio não foi possível, foram chamados de jovens (Tabela 7). 33 indivíduos não foram identificados por estarem muito danificados.

Tabela 7- Espécies de peracáridos encontrados na comunidade manipulada e não manipulada ao longo do experimento Não Família Espécie Manipulada manipulada Amphilochidae Hourstonius wakabarae Leite & Siqueira 2013 8 26 Ampithoidae Ampithoe divisura Shoemaker, 1938 6 2 Ampithoidae Ampithoe marcuzzi Ruffo, 1954 178 442 Ampithoidae Ampithoe ramondi Audouin, 1826 46 171 Amphipoda Ampithoidae Ampithoe sp. 2 5 Ampithoidae Cymadusa filosa Savigny, 1816 86 134 Ampithoidae Sunamphitoe pelagica (Milne Edwards, 1830) 49 154 Aoridae Aora spinicornis Afonso, 1976 18 58 Aoridae Bemlos unicornis (Bynum & Fox, 1977) 1 4 52

Aoridae Globosolembos smithi (Holmes, 1905) 0 1 Bateidae Batea catharinensis Müller, 1865 33 24 Caprellidae Caprella danilevskii Czerniavskii, 1868 0 4 Caprellidae Caprella dilatata Krøyer, 1843 47 57 Caprellidae Caprella equilibra Say, 1818 21 55 Caprellidae Caprella penantis Leach, 1814 5 2 Caprellidae Caprella scaura Templeton, 1836 15 26 Caprellidae Pseudaeginella montoucheti (Quitete, 1971) 0 6 Corophiidae Monocorophium acherusicum Costa 1853 62 154 Hyalidae Apohyale media (Dana, 1853) 26 58 Hyalidae Hyale macrodactyla Stebbing, 1899 0 6 Hyalidae Hyale niger (Haswell, 1879) 1063 946 Ischyroceridae Ericthonius brasiliensis (Dana, 1852) 53 401 Ischyroceridae Jassa slatteryi Conlan, 1990 238 117 Leucothoidae Leucothoe sp 2 7 Lysianassidae Lysianassa tememino Senna & Souza-Filho, 2010 8 4 Lysianassidae Shoemakerella cubensis (Stebbing, 1897) 2 5 Maeridae Elasmopus brasiliensis (Dana, 1855) 21 225 Maeridae Elasmopus longipropodus Senna & Souza-Filho, 2011 0 31 Maeridae Elasmopus pectenicrus (Bate, 1862) 9 7 Maeridae Elasmopus rapax Costa, 1853 0 2 Maeridae Elasmopus souzafilhoi Senna, 2011 0 40 Photidae Gammaropsis togoensis (Schellenberg, 1925) 0 1 Photidae Photis longicaudata (Bate & Westwood, 1862) 1 12 Podoceridae Podocerus brasiliensis (Dana, 1853) 6 11 Podoceridae Podocerus fissipes Serejo, 1996 46 125 Stenothoidae Stenothoe sp 68 486 Jovens 43 155

Janiridae Carpias minutus (Richardson, 1902) 21 6 Janiridae Janaira gracilis Moreira & Pires, 1977 154 548 Isopoda Joeropsididae Joeropsis sp 1 0 Paranthuridae Paranthura urochroma Pires, 1981 3 5 Sphaeromatidae Cymodoce brasiliensis Richardson, 1906 3 7 Sphaeromatidae Paracerceis sculpta (Holmes, 1904) 1 2 Isopoda sp1 19 29

Tanaidacea Leptocheliidae Leptochelia aff dubia (Krøyer, 1842) 314 369 Tanaididae Zeuxo coralensis Sieg, 1980 1389 801 Jovens 65 13

No inicio da sucessão, a comunidade manipulada apresentava uma grande dominância de anfípodes enquanto os tanaidáceos apareciam em número bem reduzido. Após 8 semanas de processo sucessional, foi possível observar que os tanaidáceos colonizaram a comunidade e se tornaram muito abundantes, sendo dominantes (em número) sobre os anfípodes, e sofrendo uma redução de sua abundância nos períodos sucessionais finais. Já os isópodes apresentaram uma abundância relativamente constante ao longo da sucessão, apresentando um pico populacional em 16 semanas (Figura 7). Para a comunidade não manipulada, observamos uma maior abundância média de anfípodas e isopodas ao longo do ano, e para os tanaidaceos é possível observar picos populacionais entre 16 e 24 semanas, assim como ocorre na comunidade manipulada (Figura 8).

Figura 7- Variação temporal da abundância (média ± erro padrão) de isópodas, anfípodas e tanaidáceos na comunidade manipulada

Figura 8- Variação temporal da abundância (média ± erro padrão) relativa de isópodas, anfípodas e tanaidáceos na comunidade não manipulada

O aumento dos tanaidaceos no final da sucessão é explicado pelo aumento da biomassa de algas coralinas nos tempos finais da sucessão (Regressão, F=21,91; g.l.=66; p<0,001; R²=0,2492; Figura 9).

600

500 R²=0,2492

400

300

200

100

Abundância Abundância detanaidaceos 0 0,000 0,001 0,002 0,003 0,004 0,005 0,006 Biomassa de algas coralinas

Figura 9- Relação entre abundância de tanaidaceos e a biomassa de algas coralinas (n = 2951; F = 21,91; gl=66; r² ajustado = 0,2492; p < 0,001).

A composição das espécies de peracáridos foi influenciada pela interação do fator tempo com o fator condição (Tabela 8).

Tabela 8- Resultado da PERMANOVA para a composição de espécies de peracáridos quanto ao tempo e a condição. Dados transformados em log (x+1).

Fonte de variação g.l. Q.M. Pseudo-F P tempo 7 5749,7 55,19 <0,001 condição 1 6445,1 61,87 <0,001 tempoxcondição 7 2764,7 26,54 <0,001 Resíduo 48 1041,7

Os tempos iniciais (até 8 semanas) da comunidade manipulada (M) apresentaram composição de espécies diferente da comunidade não manipulada (NM) (PERMANOVA M1,NM1 p= 0,030; M2,NM2 p=0,030; M3,NM3 p=0,030; M4,NM4 p=0,029). A composição de espécies de peracáridos foi se modificando ao longo da sucessão, portanto, os tempos iniciais são diferentes dos tempos finais. A variação da composição de espécies também foi observada ao longo do tempo na comunidade não manipulada, mas sem nenhum padrão (Tabela 9).

Tabela 9- Resultados do teste a posteriori da interação “tempoxcondição” da PERMANOVA para composição de peracáridos. Os valores acima das células cinzas representam resultados da comunidade manipulada (M), e abaixo das células cinzas referem-se à comunidade não manipulada (NM). *: p<0,05; ns: não significativo.

Semanas M1 M2 M4 M8 M16 M24 M32 M52 NM1 * ns * * * * * * NM2 ns * ns * * * * * NM4 ns ns * * * * * * NM8 * ns * * ns ns * * NM16 * * * * ns ns * * NM24 * ns ns ns ns ns * ns NM32 * * * * * ns ns * NM52 * * * ns * * * ns

As espécies que mais contribuíram para as diferenças em composição entre a comunidade manipulada e não manipulada foram: Jassa slatteryi, Hyale niger, Caprella dilatata , Stenothoe sp., Leptochelia aff. dúbia, Zeuxo coralensis. As espécies Leptochelia aff. dubia, Zeuxo coralensis e Stenothoe sp. foram muito abundantes na comunidade não manipulada e pouco abundantes na comunidade em processo sucessional. Já Hyale niger, Jassa slatteryi e Caprella dilatata foram espécies mais abundantes na comunidade manipulada (Tabela 10).

Tabela 10- Contribuição de cada espécie de peracárido para as dissimilaridades em composição de espécies entre a comunidade manipulada (M) e a não manipulada (NM)

Espécies Contribuição Jassa slatteryi 10,44% M1,NM1 Hyale niger 8,65% Caprella dilatata 7,84%

Jassa slat teryi 11,64% M2,NM2 Hyale niger 7,79% Stenothoe sp 6,56%

Jassa slat teryi 10,73% M3,NM3 Hyale niger 8,99% Caprella dilatata 7,04%

Hyale niger 15,58% M4,NM4 Leptochellia aff dubia 13,25% Zeuxo coralensis 7,89%

A composição das espécies de peracáridos na comunidade manipulada em processo sucessional foi dominada por algumas poucas espécies. No início da sucessão houve uma grande dominância de Hyale niger, Ampithoe ramondi, e Jassa slatteryi, mas à medida que o processo sucessional evoluiu, a comunidade possibilitou a instalação de outras espécies, como os tanaidáceos Leptochelia aff. dubia e Zeuxo coralensis, e os anfípodes Amphitoe marcuzzii e Cymadusa filosa. Já o isópode Janaira gracilis ocorreu na comunidade durante todo período sucessional (Figura 10).

Figura 10- Contribuição relativa (em %) das principais espécies de peracáridos na comunidade manipulada

A comunidade não manipulada apresentou maior número de espécies de peracáridos ao longo do ano; no entanto, as espécies mais abundantes foram semelhantes entre as comunidades manipulada e não manipulada, sendo elas: Hyale niger, Zeuxo coralensis e Janaira gracilis (Figura 11). 57

Figura 11- Contribuição relativa (em %) das principais espécies de peracáridos na comunidade não manipulada

A diversidade da comunidade de peracáridos foi influenciada pela variação temporal e pelo fator condição (Anova, Tabela 11).

Tabela 11- Resultado da ANOVA para a diversidade de peracáridos na comunidade manipulada e não manipulada

Fonte de variação g.l. Q.M. F p tempo 7 0,6766 3,72 0,003 condição 1 2,179 11,99 0,001 tempoxcondição 7 0,3674 2,02 0,071 Resíduo 48 0,1817

A diversidade das comunidades foi bastante semelhante ao longo do ano, mas sofreu uma redução no último tempo do experimento (Anova, Figura 12). 58

2.5 a a a ab ab ab a b

1.5

Manipulada 1 Não manipulada

Diversidade (H') 0.5

0 1 2 4 8 16 24 32 52 Semanas

Figura 12- Variação temporal da diversidade (Média ± erro padrão) para a comunidade manipulada e não manipulada. Letras iguais entre as barrasa indicam ausência de diferença significativa (Tukey, p>0,05) e letras diferentes indicam diferença significativa.

A comunidade não manipulada apresentou uma diversidade maior do que a encontrada na comunidade manipulada (Anova, Figura 13).

2.5 *

1.5

1 Diversidade (H')

0.5

0 Manipulada Não manipulada

Figura 13- Diversidade (média ± erro padrão) para a comunidade manipulada e a não manipulada *: Tukey, p<0,05

A riqueza de peracáridos, assim como a diversidade, também foi influenciada pelo fator condição e pelo fator tempo (Tabela 12).

Tabela 12- Resultado da ANOVA para a riqueza de peracáridos na comunidade manipulada e não manipulada. Dados transformados em log (x)

Fonte de variação g.l. Q.M. F p tempo 7 0,7961 5,27 <0,001 condição 1 0,9996 6,63 0,013 tempoxcondição 7 0,1167 0,77 0,612 Resíduo 48 0,1508

A riqueza da comunidade manipulada foi menor que da não manipulada (Figura 14, Tukey: p=0,013)

18 * 16

4 Riqueza média deespécies 2

0 Manipulada Não manipulada

Figura 14- Riqueza (média ± erro padrão) de peracáridos na comunidade não manipulada e manipulada *: Tukey, p< 0,05.

A riqueza variou temporalmente nas comunidades, diminuindo nos tempos finais do experimento (Figura 15).

25 c ac ac ac ac 20 ac

15 ab b Manipulada Riqueza 10 Não manipulada

0 1 2 4 8 16 24 32 52

Semanas

Figura 15- Riqueza (Média ± erro padrão) de peracáridos para a comunidade não manipulada e comunidade manipulada. Letras iguais indicam ausência de diferença significativa (Tukey, p>0,05) e letras diferentes indicam diferença significativa.

A abundância de perácaridos apresentou variação temporal para ambas as comunidades. Não houve diferença entre a abundância de peracáridos encontrados na comunidade manipulada e não manipulada, após uma semana de sucessão, a abundância já era equivalente entre as comunidades (ANOVA, tabela 13). No intervalo entre 16 a 24 semanas de sucessão, a abundância de indivíduos foi mais elevada do que nos outros períodos (Figura 16).

Tabela 13- Resultado da ANOVA para abundância de peracáridos quanto aos fatores tempo e condição. Dados transformados em log (x)

Fonte de variação g.l. Q.M. F p tempo 7 65764 6,10 <0,001 condição 1 37,588 3,48 0,068 tempoxcondição 7 8620 0,79 0,591 Resíduo 48 10787

500 b 450 ab 400

350 300 a

250 a a Manipulada 200 a Abundancia a Não manipulada 150 a 100 50 0 1 2 4 8 16 24 32 52 Semanas

Figura 16- Variação temporal da abundância (média ± erro padrão) de peracáridos na comunidade manipulada e não manipulada. Letras iguais indicam ausência de diferença significativa (Tukey, p>0,05) e letras diferentes indicam diferença significativa.

Não foi observada relação entre e a biomassa de algas e a abundância de peracáridos (Amphipoda: F=2,08; g.l.=66; p=0,154; R² =0,0159; Isopoda: F=7,30; g.l.=66; p=0,088; R²=0,0859; Tanaidacea F=2,59; g.l.=66; p=0,112; R²=0,0232. No entanto, foi possível observar uma relação positiva entre a abundância de peracáridos herbívoros com a biomassa de algas (F=17,54; g.l.= 66; p<0,001; R²=0,2032, Figura 17). Essa relação não foi verificada para os outros grupos tróficos (Regressão: Carnívoros, F= 0,01; g.l.= 66; p=0,939; R²= -0,0161; Onívoros, F=0,18; g.l.=66; p=0.669; R²=0,0029; Detritívoros, F=4,11; g.l.=66; p=0,074; R²= 0,0521)

100 90 r²=0,203 80 2 70

50 40 30

herbívoros 20 10 0

Abundancia deperacáridos 0 2 4 6 8

Biomassa de algas (g) Figura 17. Relação entre abundância de peracáridos herbívoros e a biomassa de algas (n = 1347; F =

18,08; r² ajustado = 0,2032; p < 0,001). 62

A diversidade trófica dos peracáridos é influenciada pelo fator condição e pelo fator tempo (Tabela 14).

Tabela 14- Resultado da PERMANOVA para a diversidade trófica de peracáridos quanto ao tempo e a condição. Dados transformados em raiz quadrada.

Fonte de variação g.l. Q.M. Pseudo-F p tempo 7 2043,7 4,85 <0,001 condição 1 1768,3 4,20 0,007 tempoxcondição 7 466,5 1,11 0,346 Resíduo 48 421,1

A composição trófica da comunidade de peracáridos apresenta variação temporal (Tabela 15).

Tabela 15- Resultados do teste a posteriori da PERMANOVA para o fator tempo da composição de níveis tróficos dos peracáridos. *: p<0,05; ns: não significativo

Semanas 1 2 4 8 16 24 32 2 ns 4 ns ns 8 * * * 16 * * * * 24 * ns * * ns 32 * ns * * * ns 52 * ns * * * * *

A diversidade trófica da comunidade não manipulada é diferente da manipulada (p=0,009). Na comunidade manipulada foi observado que ao longo da sucessão existe uma grande dominância de peracáridos detritívoros e onívoros, enquanto na comunidade não manipulada não percebemos uma grande predominância de algum grupo trófico sobre os outros, demostrando que em comunidades maduras os grupos tróficos são mais variados (Figura 18).

Figura 18- Abundância relativa (em %) dos hábitos alimentares dos peracáridos. À direita: comunidade manipulada e à esquerda: não manipulada

Moluscos Foi coletado na área de estudo um total de 2890 indivíduos, sendo divididos em 365 bivalves, 2509 gastrópodes e 16 poliplacóforos. As comunidades manipuladas apresentaram um total de 721 moluscos, e as não manipulada 2169 (Tabela 16). Vários bivalves da família Mytilidae eram muito jovens, o que dificultou a identificação em nível especifico, sendo identificados apenas em gênero.

Tabela 16- Espécies de moluscos encontrados na comunidade manipulada e não manipulada ao longo do experimento Não Familia Espécie Manipulada manipulada

Bullidae Bulla occidentalis A. Adams, 1850 9 0

Caecidae Caecum brasilicum de Folin, 1874 20 153

Caecidae Caecum ryssotitum de Folin, 1867 294 1073

Calyptraeidae Crepidula fornicata (Linnaeus, 1758) 2 0

Cerithiidae Bittiolum varium (Pfeiffer, 1840) 119 178

Columbellidae Costoanachis sertulariarum (d'Orbigny, 1839) 2 28

Columbellidae Costoanachis sparsa (Reeve, 1859) 1 9

Gastropoda Columbellidae Mitrella dichroa (G. B. Sowerby I, 1844) 17 65

Columbellidae Parvanachis obesa (C. B. Adams, 1845) 0 17

Fissurellidae Fissurella rosea (Gmelin, 1791) 54 96

Haminoeidae Haminoea antillarum (d'Orbigny, 1841) 6 15

Lottiidae Lottia subrugosa (d'Orbigny, 1846) 6 8

Naticidae Tectonatica pusilla (Say, 1822) 0 3

Phasianellidae Eulithidium affine (C. B. Adams, 1850) 31 118

Phasianellidae Eulithidium bellum (M. Smith, 1937) 5 8 64

Pyramidellidae Chrysallida nioba (Dall & Bartsch, 1911) 0 3

Pyramidellidae Egila virginiae van Regteren Altena, 1975 0 7

Pyramidellidae Fargoa bushiana (Bartsch, 1909) 1 2

Pyramidellidae Iolaea robertsoni(van Regteren Altena, 1975) 27 33

Pyramidellidae Turbonilla multicostata (C. B. Adams, 1850) 18 39

Rissoidae Alvania auberiana (d'Orbigny, 1842) 7 21

Tegulidae Tegula viridula (Gmelin, 1791) 0 3

Tornidae Parviturboides interruptus (C. B. Adams, 1850) 0 6

Zebinidae Schwartziella bryerea (Montagu, 1803) 0 2 Nudibranquia 1 2

Arcidae Arca sp. 2 8 Chamidae Chama sp. 0 8

Hiatellidae Hiatella sp. 0 3

Lyonsiidae Entodesma brasiliense (Gould, 1850) 0 3

Myidae Sphenia sp. 11 20

Mytilidae Brachidontes sp. 0 5

Mytilidae Leiosolenus bisulcatus (d'Orbigny, 1853) 1 7 Bivalvia

Mytilidae Musculus lateralis (Say, 1822) 5 4

Mytilidae Musculus viator (d'Orbigny, 1842) 0 4

Mytilidae Perna perna (Linnaeus, 1758) 0 3

Mytilidae Modiolus carvalhoi Klappenbach, 1966 4 28

Pteriidae Isognomon bicolor (C. B. Adams, 1845) 18 31

Pteriidae Pinctada imbricata Röding, 1798 46 124

Veneridae Cooperella sp 1 17 Ostreidae 4 8

Ischnochitonidae Ischnochiton striolatus (Gray, 1828) 9 6 Polyplacophora Polyplacophora sp1. 0 1

A abundância de moluscos foi influenciada pela interação do fator tempo e do fator condição (ANOVA, Tabela 17).

Tabela 17- Resultado da ANOVA para abundância de moluscos nas comunidades manipulada e não manipulada. Dados transformados em log (x+1)

Fonte de Variação g.l. QM F p tempo 7 10,71 15,64 <0,001 condição 1 39,15 57,15 <0,001 tempoxcondição 7 2,83 4,13 <0,001 Resíduos 48 0,69

A abundância dos moluscos foi maior nas comunidades não manipuladas (NM) do que na manipulada (M) até 4 semanas de sucessão (Anova, M1,NM1 p=0,013; M2,NM2 p=0,002; M3,NM3 p<0,001). A abundância dos moluscos aumentou ao longo da sucessão, sendo que nos períodos iniciais (até 16 semanas) a abundância foi menor que nos períodos posteriores (Figura 19).

Figura 19- Variação temporal da abundância (média ± erro padrão) dos moluscos que compõe as comunidades manipulada (M) e não manipulada (NM). Letras iguais entre barras da mesma cor indicam ausência de diferença significativa (Tukey, p>0,05). Linhas superiores apresentam comparação entre a comunidade manipulada e não manipulada no mesmo tempo. ns: não significativo, *: p<0,05.

O aumento da abundância de moluscos ao longo da sucessão está relacionado com o incremento do número de gastrópodes na comunidade e com o surgimento dos bivalves. Na comunidade manipulada os bivalves só se instalaram após 8 semanas de sucessão, não ocorrendo nos tempos iniciais, demonstrando que precisam de uma comunidade mais estruturada para se instalarem. Por outro lado, os gastrópodes estiveram presentes durante todo o processo sucessional, se instalando na comunidade manipulada desde a primeira semana de sucessão e aumentando progressivamente. Os poliplacóforos surgiram após 8 semanas de 66

sucessão, porém sua colonização e aumento de abundância só ocorreu nos últimos estágios da sucessionais (Figura 20).

Abundância média Abundância

Figura 20- Variação temporal da abundância (média ± erro padrão) de gastrópodes, bivalves e poliplacóforos na comunidade manipulada e não manipulada

O peso seco das algas influenciou positivamente a abundância de gastrópodes (R²=0,548; gl=62; F=77,44; p< 0,001), bivalves (R²=0,345; gl=62, F=34,16; p<0,001) e dos poliplacóforos (R²=0,072; gl=62, F=5,86; p<0,019). No entanto, para poliplacóforos não foi encontrada uma relação tão forte como para gastrópodes e bivalves (Figura 21). 67

Figura 21- Relação entre abundância de gastrópodes e bivalves com o peso seco das algas

A composição das espécies de moluscos foi influenciada pela interação do fator tempo com o fator condição (Tabela 18).

Tabela 18- Resultado da PERMANOVA para a composição de espécies de moluscos quanto ao tempo e a condição. Dados transformados em raiz quarta.

Fonte de Variação g.l. QM Pseudo-F p tempo 7 5658.2 4.83 <0,001 condição 1 14867 10.07 <0,001 tempoxcondição 7 2197 1.49 0,038 Resíduos 48 1476,4

Para a comunidade manipulada, foi observado que a composição das espécies de moluscos no início da sucessão, até 16 semanas foi diferente dos estágios finais, 24 a 52 semanas (Tabela 19).

Tabela 19- Resultados do teste a posteriori da interação “tempoxcondição” da PERMANOVA para composição de algas. Os valores abaixo das células em cinza representam resultados da comunidade manipulada (M), e os acima dessas células referem-se à comunidade não manipulada (NM). *: p<0,05; ns: não significativo

Semanas NM1 NM2 NM4 NM8 NM16 NM24 NM32 NM52 M1 * ns ns ns ns * * * M2 ns * ns ns * ns * ns M3 ns ns * ns * ns ns ns M8 ns ns ns ns ns * * * M16 ns * * ns ns * * * M24 * * * ns ns ns ns ns M32 * * * * * ns ns * M52 * * * * * ns ns ns 68

As comunidades manipulada (M) e não manipulada (NM) foram diferentes em composição de espécies de moluscos até 4 semanas de sucessão (M1,MN1 p=0,027; M2,NM2 p=0,029; M3,NM3 p=0,030). Após esse período, a composição de espécies de molucos passou a ser semelhante para ambas as comunidades. Apesar da variabilidade na distribuição dos pontos apresentada no gráfico de escalonamento multidimensional (estresse de 0,2), foi possível notar a formação de dois agrupamentos, um referente aos tempos iniciais da comunidade manipulada e outro referente aos pontos finais junto com os pontos da comunidade não manipulada (nMDS, Figura 22).

Figura 19- Escalonamento multidimensional para composição de moluscos das comunidades manipulada (M) e não manipulada (NM). Estresse de 0,2.

A diferença na composição de espécies de moluscos da comunidade manipulada para a não manipulada foi causada principalmente pela presença do bivalve Pinctada imbricata e dos gastrópodes Caecum ryssotitum e Caecum brasilicum na comunidade não manipulada. Essas espécies não aparecem na comunidade manipulada nos períodos iniciais de sucessão. Já o gastrópode 69

Eulithidium affine é muito abundante na comunidade manipulada, dominando-a, e pouco representativo na comunidade não manipulada (Simper, Tabela 20).

Tabela 20- Contribuição de cada espécie de moluscos para as dissimilaridades em composição de espécies entre a comunidade manipulada (M) e a não manipulada (NM)

Espécies Contribuição Eulithidium affine 14,36% M1xNM1 Pinctada imbricata 11,34%

Iolaea robertsoni 7,77%

Pinctada imbricata 10,08% M2xNM2 Eulithidium affine 9,60% Caecum brasilicum 8,39%

Caecum ryssotitum 15,45% M3xNM3 Eulithidium affine 9,56% Sphenia sp. 8,14%

Além da grande abundância de E. affine na comunidade manipulada, podemos observar outras espécies como Fissurella rósea dominando as semanas iniciais da sucessão. Nos estágios mais avançados encontramos um maior número de espécies contribuindo para a comunidade, embora exista dominância de B varium e C. ryssotitum (Figura 23).

100 90

80 Outros 70 Pinctada imbricata 60 Musculus lateraris 50 Caecum ryssotitum 40 Bittiolum varium

30 Mitrella dichroa Abundância Abundância relativa 20 Caecum brasilicum 10 Fisurella rosea 0 Eulitihidium affine 1 2 4 8 16 24 32 52 Semanas

Figura 23- Contribuição em abundância relativa das principais espécies de moluscos para a comunidade manipulada 70

Na comunidade não manipulada observamos um maior número de espécies contribuindo para a abundância de moluscos na comunidade como M. dichroa e M. laterallis. Mas foi possível observar a dominância de C.ryssotitum em quase todos os períodos do experimento (Figura 24).

100

80 outros

70 Pinctada imbricata

60 Musculus lateralis

50 Caecum ryssotitum

40 Bittiolum varium

30 Mitrella dichroa Abundância Abundância relativa 20 Caecum brasilicum Fissurella rosea 10 Eulithiudium affine 0 1 2 4 8 16 24 32 52 Semanas

Figura 24- Contribuição em abundância relativa das principais espécies de moluscos para a comunidade não manipulada

A diversidade das comunidades manipulada e não manipulada foi influenciada pela interação do fator tempo com o fator condição (ANOVA, tabela 21).

Tabela 21- Resultado da ANOVA para a diversidade de moluscos na comunidade manipulada e não manipulada

Fonte de Variação g.l. QM F p Tempo 7 1,75 8,78 <0,001 condição 1 9,10 45,64 <0,001 tempoxcondição 7 0,98 4,90 0,001 Resíduos 48 0,20

A diversidade da comunidade manipulada (M) é menor que da comunidade não manipulada (NM) até 4 semanas de sucessão (M1, NM1 p= 0,001; M2, NM2 p=0,001; M3,NM3 p=0,002). A diversidade da comunidade manipulada aumenta ao longo do processo sucessional, por isso, os tempos iniciais da sucessão (até 8 71

semanas) têm uma diversidade menor que os estágios finais, que variam de 24 a 52 semanas. É possível observar um estágio de diversidade intermediária entre 8 a 24 semanas do período sucessional. A diversidade da comunidade não manipulada é constante ao longo do ano (Figura 25).

Figura 25- Diversidade (média ± erro padrão) de moluscos na comunidade não manipulada e na manipulada. Letras iguais indicam ausência de diferença significativa (Tukey, p>0,05). Linhas superiores indicam comparação entre a comunidade manipulada e não manipulada no mesmo tempo. *: diferença significativa (Tukey, p<0,05); ns: não significativo

A riqueza das comunidades manipulada e não manipulada foi influenciada pela interação dos fatores tempo e condição (ANOVA, Tabela 22).

Tabela 22- Resultado da Anova para a riqueza das comunidades de moluscos manipulada e não manipulada. Dados transformados em log(x)

Fonte de Variação g.l. QM F p tempo 7 107,5 10,17 <0,001 condição 1 390,1 36,89 <0,001 tempoxcondição 7 166,2 2,24 0,047 Resíduos 48 10,6

A riqueza da comunidade manipulada (M) foi menor que da comunidade não manipulada (NM) até 4 semanas de sucessão (M2,NM2 p=0,016; M3,NM3 p=0,006). A riqueza da comunidade manipulada aumentou ao longo do processo sucessional, portanto os tempos iniciais (até 16 semanas) tiveram uma riqueza menor que os 72

estágios finais. A riqueza da comunidade não manipulada foi constante ao longo do tempo (Figura 26).

Figura 26- Riqueza (média ± erro padrão) de moluscos na comunidade não manipulada e na comunidade manipulada. Letras iguais indicam ausência de diferença significativa (Tukey, p>0,05) e letras diferentes indicam diferença significativa. Linhas superiores indicam comparação entre a comunidade manipulada e não manipulado no mesmo tempo. *: diferença significativa (Tukey, p<0,05); ns: não significativo

Discussão Os resultados mostram que o processo sucessional desencadeado na região do infralitoral é relativamente curto quando comparado a outros estudos com sucessão. A colonização das clareiras pela fauna e o restabelecimento dos parâmetros de diversidade, riqueza e equidade na comunidade aconteceram após cerca de dois meses de sucessão. O tempo de colonização das clareiras e o estabelecimento das assembléias de organismos são influenciados pelos hábitos e histórias de vida da fauna. Peracáridos colonizam as clareiras cerca de quatro vezes mais rápido que os moluscos. Com relação aos grupos faunísticos analisados, um reduzido período de tempo foi suficiente para a colonização das clareiras por uma fauna abundante e diversa, destacando-se os crustáceos malacóstracos e moluscos como os mais abundantes. Esse padrão de dominância na colonização de algas é bastante comum 73

em outros estudos (Jacobucci & Leite, 2008; Cacabelos et al., 2010), mas aqui também encontramos os equinodermos em número muito expressivo na fauna (1048 indivíduos), principalmente as estrelas-do-mar e ofiuroides o que não é relatado em outros estudos. Como também observado em outros estudos, dentre os crustáceos, os peracáridos são o grupo dominante da fauna (Jacobucci & Leite, 2006), sendo aqui representados por mais de 65% da fauna total encontrada na comunidade. A composição de espécies de peracáridos, diversidade e riqueza, varia ao longo do ano na comunidade não manipulada, evidenciando uma flutuação natural das espécies, que não está relacionada com as perturbações, como também observado por Jacobucci & Leite (2008). Os anfípodes apresentaram abundância relativamente constante ao longo de todo o processo sucessional, já os tanaidaceos eram pouco abundantes no inicio, aumentando para os estágios finais. Esse aumento de tanaidáceos é simultâneo ao aumento em biomassa das algas coralinas e de Sargassum cymosum na comunidade. As espécies de tanaidáceos Leptochelia aff dubia e Zeuxo coralensis encontradas na comunidade são detritívoros, e essas algas retêm sedimentos, favorecendo a instalação e reprodução desses animais (Bustamante et al., 2014), já que o sedimento é utilizado na construção dos tubos (Krasnow & Taghon,1997), e favorece o acúmulo da microbiota envolta nos grãos do sedimento, que lhes servem como alimento (Krasnow & Taghon, 1997). Uma variação da abundância de tanaidáceos, com picos reprodutivos na primavera e verão, época em que essas algas se tornam mais abundantes, já foi registrada por Széchy & Paula (2000), enquanto outros estudos relatam abundâncias reduzidas desse grupo (Jacobucci & Leite, 2002). Após uma semana de sucessão, a abundância dos peracáridos já é semelhante à da comunidade não impactada, evidenciando a rapidez na colonização do substrato por esse grupo. Embora as características como padrão de distribuição agregado por recrutarem junto da mãe (Thiel & Vásquez, 2000), presença de animais com hábito tubícola e, portanto, mais sedentários (Appadoo & Myers, 2003), e ausência de fase larval, serem constantemente associadas com baixa capacidade de dispersão (Haversmans et al., 2007), nossos resultados indicam que os peracáridos têm uma considerável capacidade de se dispersar, visto a rapidez com que colonizaram as clareiras, reforçando alguns trabalhos experimentais prévios que 74

também observaram altas taxas de colonização em tempo reduzido para os perácaridos (Taylor, 1998; Poore & Steinberg, 2001; Tanaka & Leite, 2004). A abundância constante de peracáridos ao longo do processo sucessional pode ser explicada pela ausência de relação entre biomassa de algas e abundância de peracáridos. Uma biomassa muito reduzida de algas abriga o mesmo número de indivíduos que uma biomassa mais elevada, isso é possível devido à variação de tamanho dos animais. No início da sucessão, foi encontrada grande abundância de Hyale niger e Janaira gracilis, espécies com tamanho corporal reduzido. À medida que ocorre aumento da biomassa de algas ao longo do processo sucessional, observa-se a presença de Cymadusa filosa, Ampithoe marcuzzi, Cymodoce brasiliensis e Paracerceis sculpta, herbívoros com maior tamanho. Embora não tenha sido encontrada uma relação entre abundância total de peracáridos e biomassa de algas, quando avaliamos somente os peracáridos herbívoros, é possível observar uma relação positiva, indicando que a variação da biomassa de algas afeta diretamente os herbívoros (Jacobucci et al., 2009). A mesma relação não foi encontrada para os peracáridos onívoros, detritívoros e carnívoros. Desse modo, podemos inferir que o principal recurso que esses peracáridos buscam nas algas é alimento, e não abrigo. Sabe-se que algas epífitas exercem um importante papel na interação herbívoros-macroalga, uma vez que aumentam a complexidade estrutural do habitat (Martin-Smith, 1993), amenizando pressões ambientais (Schneider & Mann, 1991), e compondo a dieta de algumas espécies de anfípodes (Aumack et al., 2011; Jacobucci & Leite, 2014). Quanto à diversidade trófica dos peracáridos, embora anfípodes apresentem hábitos alimentares extremamente variados (Guerra-García et al., 2014), assim como os isópodes (Carefoot, 2010), a comunidade em sucessão foi dominada praticamente por detritívoros e onívoros, enquanto na comunidade não manipulada percebemos uma maior distribuição dos indivíduos em todos os nichos tróficos (herbívoro, detritívoro, onívoro e carnívoro), evidenciando que a comunidade madura é capaz de comportar um maior número de nichos tróficos. Isso é resultado da maior diversidade de algas na comunidade não manipulada (ver capítulo 1), permitindo a instalação de organismos dos mais variados níveis tróficos (Edgar & Moore, 1986), desde os herbívoros que se alimentam das próprias algas, os detritívoros, que se alimentam dos detritos retidos, os filtradores e até os carnívoros que se instalam 75

nessa comunidade, que pela sua alta complexidade, favorece o encontro de presas (Guerra-García et al., 2011). Já para os moluscos, observamos um aumento da abundância de indivíduos ao longo do processo sucessional e 8 semanas são necessárias para que a abundância se torne semelhante à da comunidade não manipulada, um período de tempo muito maior do que o observado para os peracáridos. No entanto, o período de sucessão encontrado para as assembleias de moluscos foi bem menor do que o relatado em literatura, no qual o tempo para as comunidades se igualarem em abundância foram encontrados somente após 18 meses de colonização (Antoniadou et al., 2010). A abundância de bivalves e gastrópodes teve forte relação positiva com a biomassa de algas. Observou-se que o aumento da abundância de moluscos ao longo da sucessão está relacionado com o incremento do número de gastrópodes na comunidade e com o surgimento dos bivalves somente após 8 semanas de sucessão, demonstrando que os bivalves precisam de uma comunidade que ofereça mais recursos para eles se instalarem, como um maior número de abrigos disponíveis ou a presença de algas formadoras de dossel. O dossel apresenta um efeito positivo sobre a presença de filtradores como os bivalves, aumentando a abundância desses animais (Bustamante et al., 2014) Comunidades mais complexas oferecem algas de maior tamanho (Viejo & Aber, 2003), maior capacidade de retenção de sedimento (Dubiaski-Silva & Masunari, 1995) e maior carga de epibiontes, oferecendo assim mais micro-habitats e recursos alimentares (Gee & Warwick 1994), permitindo a instalação de uma variedade maior de organismos (Chemello & Milazzo, 2002). Os gastrópodes foram mais abundantes na comunidade que os bivalves, como já observado por Rueda & Salas (2003) e Güth (2004). Durante o processo sucessional, observamos um aumento em riqueza e diversidade de moluscos, e apenas 4 semanas após o início do experimento já se assemelhava à comunidade não manipulada, demonstrando a rapidez no processo sucessional. As principais diferenças na composição de espécies da comunidade em sucessão em relação à não manipulada foram causadas pela presença constante do bivalve Pinctada imbricata na comunidade não manipulada, como também observado por Diaz & Liñero Arana (2004) e pela sua ausência na comunidade manipulada até 8 semanas de sucessão. Além disso, os gastrópodes Caecum ryssotitum, Caecum brasilicum e 76

Bittiolum varium tornaram-se dominantes na comunidade no final da sucessão. Da mesma forma que os tanaidáceos, esses gastrópodes são espécies detritívoras (Oliveira et al., 2003), que são favorecidos pela presença de algas mais complexas, pois se alimentam de biofilme e detritros presentes nas frondes das algas (Almeida, 2007). Além disso, as espécies de Caecum apresentam concha com formato tubular- alongado, com uma abertura circular em uma das extremidades deste tubo, por onde sai a cabeça e um pé pequeno (Barros et al., 2003). Tais características conferem a estas espécies um formato que parece ser facilmente arrastado pelo efeito do hidrodinamismo; portanto, a existência de algas com grande complexidade facilita o estabelecimento destas espécies ao oferecerem maior proteção contra o hidrodinamismo (Edgar & Aoki, 1993). Os gastrópodes Eulithidium affine e Fissurela rosea, muito abundantes no início do processo sucessional, foram pouco representativos no final do processo. Essas espécies se estabelecem no substrato, e se alimentam das algas ou raspam o biofilme (Longo et al. 2014), já conseguindo se instalar em comunidades com menor grau de complexidade. Posteriormente, com a instalação de outras espécies, essas foram deslocadas da comunidade, provavelmente pela alteração na disponibilidade de recursos, já que essas outras espécies irão utilizar parte desses recursos (Dean & Connel, 1987) Dentre os bivalves, vários indivíduos encontrados eram jovens da família Mytilidae, que quando adultos, assentam sobre os costões se tornando sésseis (Ompi, 2010). Esse resultado mostra a importância para as larvas encontrarem bancos de algas disponíveis como substrato para assentamento e fixação de juvenis, desempenhando um papel de berçário para os bivalves (Beckley, 1982). Larvas, juvenis e adultos móveis podem colonizar rapidamente habitats recentemente perturbados, pois os potenciais colonizadores devem estar presentes em áreas circundantes prontos para imigrar ao encontrar uma oportunidade de colonização (Koivisto & Westerbom 2012). A busca por novos habitats implica em um trade-off entre encontrar recursos e os riscos de morte nesta procura. A habilidade das espécies de se dispersar para colonizar locais com melhores fontes de alimento, maiores chances de encontro de parceiros sexuais, menor competição e risco de predação, afeta diretamente o sucesso reprodutivo e a longevidade dos organismos (Franz & Mohamed, 1989). A dispersão de larvas e propágulos para 77

regiões próximas, colonizando-as reduz o risco de extinção local daquelas espécies (Worm et al., 2001) Organismos que se movem rapidamente nadando na coluna de água, como anfípodes e isópodes podem estar sujeitos a um risco menor de mortalidade do que aqueles que se movem mais lentamente, tal como gastrópodes que rastejam sobre o substrato (Virnstein & Curran, 1986). Porém, mesmo dentro do grupo dos peracáridos, a variação devido a hábitos de vida, estratégias de forrageio e habilidades motoras também pode diferenciar a velocidade de dispersão. Os de vida livre possuem habilidades de natação melhores, e podem selecionar substratos diferentes rapidamente para se abrigar e forragear, enquanto os tubícolas são mais sedentários. Considerando as diferenças apontadas no processo sucessional para peracáridos e moluscos, pode-se afirmar que os padrões de colonização são influenciados pela capacidade dos organismos de se mover e detectar a presença de novos habitats e se deslocar para eles. Pode-se concluir que a mobilidade como um traço da história de vida dos organismos influencia na capacidade de colonização dos mesmos, afetando diretamente a duração do processo sucessional. Portanto, comunidades dominadas por espécies móveis parecem mostrar uma maior capacidade de resiliência a perturbações ambientais, voltando ao seu estágio de equilíbrio mais rapidamente que comunidades com representantes de menor mobilidade.

Considerações Finais ______

A comunidade do infralitoral raso do costão rochoso da Praia Domingas Dias apresenta um período sucessional relativamente curto, sendo que apenas cerca de 2 meses após a abertura das clareiras a comunidade já havia retornado às características semelhantes da comunidade estável pré-distúrbio; portanto, pode-se considerá-la uma comunidade estável e com alto grau de resiliência. Um padrão geral de sucessão para a fauna dessa comunidade pode ser dividido em três fases: a primeira é da abertura da clareira até 8 semanas de sucessão e é caracterizada pela baixa diversidade e abundância da fauna e reduzida biomassa de algas, pois nem todos os organismos conseguem colonizar as clareiras. A segunda etapa varia de 8 a 24 semanas e corresponde a um aumento da biomassa de algas e da diversidade da fauna na comunidade, tornando a composição de espécies semelhante entre a comunidade em processo sucessional, e a comunidade madura no entorno. No entanto, a abundância de indivíduos ainda é reduzida. Na última fase, após 24 semanas foi observada a instalação de algas de estágios sucessionais tardios, como Sargassum cymosum e o grupo das coralinas, e também aumento da abundância da fauna, se igualando à comunidade não manipulada. Esse padrão pode ser explicado pela influência positiva da biomassa de algas na abundância de alguns grupos e diversidade da comunidade, pois o aumento da complexidade do substrato biológico, que ocorre ao longo da sucessão, permite a instalação de uma maior diversidade de organismos. Não apenas a complexidade da macroalga em si é importante nesse aumento da diversidade, mas toda a estrutura da comunidade; à medida que a sucessão avança, observamos a instalação algas epifpitas que também colaboram para o aumento da complexidade estrutural dos bancos, oferecendo abrigo e recurso alimentar para diversas espécies de invertebrados, que podem se instalar na comunidade. Essa facilitação oferecida pela complexidade de algas fica evidente principalmente para os bivalves, que só se estabelecem na comunidade após algumas etapas de processo sucessional. Os resultados obtidos mostram que o substrato biológico é fundamental para garantir a estabilidade da fauna na comunidade e que mudanças no substrato afetam diretamente a fauna, reduzindo a riqueza e diversidade daquela comunidade. 79

A recolonização do substrato após essas mudanças é orientada pela história de vida e principalmente pela capacidade de dispersão dos colonizadores. Os organismos com maiores capacidades de locomoção se movem ativamente pelas manchas de habitat, em busca de condições favoráveis e colonizam rapidamente novos espaços disponíveis. O potencial de colonização de espécies com desenvolvimento direto e grande capacidade de dispersão como os peracáridos é maior que o dos moluscos, que apresentam desenvolvimento indireto e as larvas precisam encontrar um local adequado para se instalarem. Portanto, o reestabelecimento das assembleias de peracáridos foi mais rápido que o de moluscos. Porém, deve ser ressaltado que, embora os tempos sejam diferentes para esses dois grupos de fauna, o processo sucessional da comunidade como um todo, incluindo macroalgas e fauna associada, é rápido, quando comparado com outros estudos envolvendo sucessão em bancos de macroalgas.

Referências

Aguilera, R. V.; Rupp, D.; Williams, C. A. & Ganapathi, J. 2007. Putting the S Back in Corporate Social Responsibility: A Multi-level Theory of Social Change in Organizations. Academy of Management Review 32: 836-863. Aguilera, C. M. A & Navarrete, S. A. 2007. Effects of Chiton granosus (Frembly, 1827) and other molluscan grazers on algal succession in wave exposed mid-intertidal rocky shores of central Chile. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 349: 84–98 Akioka, H.; Baba, M.; Masak,I. T. & Johansen, W. 1999. Rocky shore turfs dominated by Corallina (Corallinales, Rhodophtya) in northern Japan. Phycological Research 47: 199–206 Almeida, S. M. 2007. Malacofauna associada ao fital de Sargassum spp. no Pontal do Cupe, Ipojuca, PE. Dissertação de Mestrado - Departamento de Oceanografia, Universidade Federal de Pernambuco, Recife. 83p Antoniadou, C. & Chintiroglou, C. 2005. Biodiversity of zoobenthic hard-substrate sublittoral communities in the Eastern Mediterranean (North Aegean Sea). Estuarine Coastal Shelf Science 62: 637–653. Antoniadou, C.; Voutsiadou, E. & Chintiroglou, C. 2010. Benthic colonization and succession on temperate sublittoral rocky cliffs. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 382: 145–153 Antoniadou, C; Voultsiadou, E. & Chintirouglou, C. 2011. Seasonal patterns of colonization and early succession on sublittoral rocky. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 403: 21–30 Appadoo, C. & Myers, A. A. 2003. Observations on the tube-building behaviour of the marine amphipod Cymadusa filosa Savigny (Crustacea: Ampithoidae). Journal of Natural History 37: 2151-2164. Aumack, C. F.; Amsler, C. D. & McClintock, J. B. 2011. Impacts of mesograzers on epiphyte and endophyte growth associated with chemically defended macroalgae from the western Antarctic Peninsula: A mesocosm experiment. Journal of Phycology, 47: 36-41 Barros, J. C. N.; Barros, F. N.; Lima, S. F. B.; Padovan, I. P.; Santos, M. C. F.; Cabral, E. & Feitosa, R. N. S. 2003. Sobre os Caecidae Gray, 19850, obtidos durante as expedições “Natureza” e “Canopus”, Sistemática e aspectos ultra-estruturais. Bolétim técnico- científico do CEPENE, 11: 43-51 Beckley, L. E. 1982. Studies on the littoral seaweed epifauna of St Croix Island Gelidium pristoides (Rhodophyta) and its epifauna. South African Journal of Zoology 17: 3-10. 81

Bell, J. J.; Barnes, D. K. A.; Shaw, C.; Heally, A. & Farell, A. 2003. Seasonal fall out of sessile macro-fauna from submarine cliffs: quantification, causes and implications. Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom, 83: 1199-1208 Benedetti-Cecchi, L. & Cinelli, F. 1994. Recovery of patches in an assemblage of geniculate coralline algae: variability at different successional stages. Marine Ecology Progress Series 110: 9-18. Boffi, E. 1972. Ecological aspects of ophiuroids from the phytal of S. W. Atlantic Ocean warmwaters. Marine Biology 15: 316-328 Bold, H. C. & Wynne, M. J. 1978. Introduction to the Algae: Structure and Reproduction, Prentice Hall of India, New Delhi. Borja, A.; Font An, A. & Muxika, I. 2013. Interactions between climatic variables and human pressures upon a macroalgae population: implications for management. Ocean & Coastal Management, 76: 85-95. Borowsky, B. 1980. Reproductive pattern of three intertidal salt-marsh gammaridean amphipods. Marine Biology 55: 327-334 Bowden, D. A.; Clarck, A.; Peck, L. S. & Barnes, D. K. A. 2006. Antartic sessile marine benthos: colonization and growthon artificial substrata over three years. Marine Ecology Progress Series 316: 1-16 Breves-Ramos, A.; Lavrado, H. P.; Junqueira, A. O. R. & Silva, S. H. G. 2005. Succession in rocky intertidal benthic communities in areas with different pollution levels at Guanabara Bay (RJ-Brazil). Brazilian Archives of Biology and Technology 48: 951-965. Brito, L. V. R.; Széchy, M. T. M. & Cassano, V. 2002. Levantamento taxonômico das macroalgas da zona das marés de costões rochosos adjacentes ao Terminal Marítimo Almirante Maximiano Fonseca, baía da Ilha Grande, RJ. Atlântica, Rio Grande 24: 17- 26. Bulleri, F. & Benedetti-Cecchi, L. 2006. Mechanisms of recovery and resilience of different components of mosaics of habitats on shallow rocky reefs. Oecologia 149: 482–492. Bustamante, M.; Tajadura, J.; Gorostiaga, J. M. & Saiz-Salinas, J. I. 2014. Response of rocky invertebrate diversity, structure and function to the vertical layering of vegetation. Estuarine, Coastal and Shelf Science 147: 148-155 Cacabelos, E.; Olabarria, C.; Incera, M. & Troncoso, J. S. 2010. Effects of habitat structure and tidal height on epifaunal assemblages associated with macroalgae. Estuarine, Coastal and Shelf Science, 89: 43-52. Carefoot, T. 2010. Learn about isopods: Food, feeding and nutrition. Disponível em: http://www.asnailsodyssey.com/LEARNABOUT/ISOPOD/isopFood.php, Acessado em: 15 de junho de 2016. 82

Cervin, G.; Aberg, P. & Jenkins, S. R. 2005. Small-scale disturbance in a stable canopy dominated community: implications for macroalgal recruitment and growth. Marine Ecology Progress Series 305: 31–40. Chemello, R. & Milazzo, M. 2002. Effect of algal architecture on associated fauna: some evidence from phytal molluscs. Marine Biology 140: 981-990. Christie, H.; Norderhaug, K. M. & Fredriksen, S. 2009. Macrophytes as habitat for fauna. Marine Ecology Progress Series 396: 221-233 Claar, D. C.; Edwards, K. F. & Stachowicz, J. J. 2011. Positive and negative effects of a dominant competitor on the settlement, growth, and survival of competing species in an epibenthic community. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 399: 130- 134. Clements, F. E. 1916. Plant succession: an analysis of the development of vegetation. Canegie Institution of Washington 242: 1-512. Connell, J. H. 1972. Community interactions on marine rocky intertidal shores. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics 31: 169-192. Connell, J. H. & Slatyer, R. O. 1977. Mechanisms of succession in natural communities and their role in community stability and organization. The American Naturalist 111: 1119- 1144. Connolly, S. R. & Muko, S. 2003. Space preemption, size-dependent competition, and the coexistence of clonal growth forms. Ecology 84: 2979–2988. Critchley, A. T.; Nienhuis, P. H. & Verschuure, K. 1987. Presence and development of populations of the introduced brown alga Sargassum muticum in the southwest Netherlands. Hydrobiologia 152: 245-255 Cruz-Rivera, E. & Hay, M. E. 2000. The effects of diet mixing on consumer fitness: macroalgae, epiphytes, and animal matter as food for marine amphipods. Oecologia 123: 252-264, Da Rocha, C. M. 2003. Efeito do substrato fital na comunidade meiofaunística associada, com ênfase aos Nematoda livres. Tese Doutorado em ocenaografia, Recife, PE, Universidade Federal de Pernambuco. 117 p. Dean, R. L. & Connel, J. H. 1987. Marine invertebrates in an algal succession: I. Variations in abundance and diversity with succession. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 99: 195-215. Diaz, O. D. & Liñero-Arana, I. 2004. Comunidad de moluscos associados a praderas de Thalassia tertudinum (Bank et Koning 1805), en la Bahia de Mochima, Venezuela. Acta Cientifica Venezolana, Caracas 55: 44-55. 83

Díez, I.; Muguerza, N.; Santolaria, A.; Ganzedo, U. & Gorostiaga, J. M. 2012. Seaweed assemblage changes in the eastern Cantabrian Sea and their potential relationship to climate change. Estuarine Coastal Shelf Science 99: 108-120. Dubiask-Silva, J. & Masunari, S. 1995. Ecologia populacional dos Amphipoda (Crustacea) dos fitais de Caiobá, Matinhos, Paraná, Brasil. Revista Brasileira de Zoologia 12: 373- 396 Duffy, J. E. & Hay, M. E. 1990. Seaweed adaptations to herbivory. Bioscience, 40: 368-375. Duffy, J. E. & Hay, M. E. 1994. Herbivory resistance to seaweed chemical defense: The roles of mobility and predation risk. Ecology, 75: 1304-1319 Edgar, G. J. & Aoki, M. 1993. Resource limitation and fish predation: Their importance to mobile epifauna associated with Japanese Sargassum. Oecologia. 95:122-133. Edgar, G. J. & Moore, P. G. 1986. Macro-algae as habitats for motile macrofauna. Monographs in Developmental Biology, 4: 255–277 Eston, V. R. & Bussab, W. O. 1990. An experimental analysis of ecological dominance in a rocky subtidal macroalgal community. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 136: 170-195. Ferreira, C. E. L; Gonçalves, J. E. A. & Coutinho, R. 2001. Community structure of fishes and habitat complexity on a tropical rocky shore. Environmental Biology of Fishes 61: 353- 369. Field, S. N., Glassom, D. & Bythell, J. 2007. Effects of artificial settlement plate materials and methods of deployment on the sessile epibenthic community development in a tropical environment. Coral Reefs 26: 279–289. Figueiredo, M. A. O.; Barreto, M. B. B. & Reis, R. P. 2004. Caracterização das macroalgas nas comunidades marinhas da Área de proteção Ambiental de Cairuçú, Parati, RJ – subsídios para futuros monitoramentos. Revista Brasileira de Botânica 27: 11-17. Fonseca, A. C. 1998. Estudos sucessionais em uma comunidade dominada por Sargassum furcatum Kutzing, na região de Búzios, RJ. Dissertação (Mestrado em Biologia Marinha – UFF). Foster, M. S.; Nigg, E. W.; Kiguchi, L. M.; Hardin, D. D. & Pearse, J. S. 2003. Temporal variation and succession in an algal-dominated high intertidal assemblage. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 289: 15–39. Franz, D. R. & Mohamed, Y. 1989. Short-distance dispersal in a fouling community amphipod crustacean, Jassa marmorata Holmes. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 133: 1-13.

Gao, K. & McKinley, K. R. 1994. Use of macroalgae for marine biomass production and CO2 remediation: a review. Journal of Applied Phycology 6: 45-60 84

Gee, J. M. & Warwick, R. M. 1994. Metazoan community structure in relation to the fractal dimensions of marine macroalgae. Marine Ecology Progress Series 103: 141-150. Gibbons, M. J. 1988. The impact of sediment accumulations, relative habitat complexity and elevation on rocky shore meiofauna. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 122: 225-241. Glenn-Lewin, D. C.; Peet, R. K. & Veblen, T. T. 1992. Plant Succession; theory and prediction. Chapman & Hall, London. Gonçalves, J. E. A., 1997. Dinâmica populacional de Sargassum furcatum Kuetzing e sua relação com temperatura, luz e nutrientes na Ilha de Cabo Frio, Arraial do Cabo, Rio de Janeiro, Brasil. Resumos Expandidos do VII Congresso Latino-Americano sobre Ciências do Mar (COLACMAR). IOUSP/ALICMAR/FIESP, São Paulo. p.389. Greene, C. H. & Shoener, A. 1982. Succession on Marine Hard Substrata: A Fixed Lottery. Oecologia 55: 289-297. Guerra-García, J. M.; Baeza-Rojano, E.; Cabezas, M. P.; García-Gómez, J. C. 2011. Vertical distribution and seasonality of peracarid crustaceans associated with intertidal macroalgae. Journal of Sea Research 65: 256-264. Guerra-García, J. M.; Tierno de Figueroa, J. M.; Navarro-Barranco, C.; Ros, M.; Sánchez- Moyano, J. E. & Moreira, J. 2014. Dietary analysis of the marine Amphipoda (Crustacea: Peracarida) from the Iberian Peninsula. Journal of Sea Research 85: 508-517. Guth, A. Z. 2004. A comunidade fital: Variação espacial e nictemeral da epifauna, especialmente anfípodos, associada à alga parda Sargassum spp. em quatro praias de Ubatuba, litoral norte do Estado de São Paulo. Dissertação de Mestrado. Universidade Estadual de Campinas, Campinas, SP. Hansen, J. P.; Wikstrom, S. A.; Axemar, H. & Kautscky, L. 2011. Distribution differences and active habitat choices of invertebrates between macrophytes of differente morphological complexity. Aquatic Ecology 45:11-22 Hart, S. P. & Marshall, D. J. 2012. Advantages and disadvantages of interference- competitive ability and resource-use efficiency when invading established communities. Oikos 121: 396-402. Hassack, E. & Holdich, D. M. 1987. The tubicolous habit amongst the Tanaidacea (Crustacea, Peracarida) with particular reference to deep-sea species. Zoologica Scripta, 16: 223-233. Hauser, A.; Attrill, M. J & Cotton, P. A. 2006. Effects of habitat complexity on the diversity and abundance of macrofauna colonising artificial kelp holdfasts. Marine Ecology Progress Series, 325: 93–100 85

Havermans, C.; Broyer, C.; Mallefet, J. & Zintzen, V. 2007. Dispersal mechanisms in amphipods: a case study of Jassa herdmani (Crustacea, Amphipoda) in the North Sea. Marine Biology, 153: 83-89 Hay, M. E. & Steinberg, P. D. 1992. The chemical ecology of plant-herbivore interactions in marine versus terrestrial communities. In: Herbivores: their interaction with secondary metabolites, evolutionary and 99 ecological processes. Rosenthal JA and Berenbaum MR (eds). Academic Press, San Diego, pp 371-413. Hedvall, O.; Moksnes, P. O. & Pihl, L. 1998. Active habitat selection by megalopae and juvenile shore crabs Carcinus maenas: a laboratory study in an annular flume. Hydrobiologia 376: 89-100. Hicks, G. R. F. 1980. Structure of phytal harpacticoid copepod assemblages and the influence of habitat complexity and turbidity. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 44: 157-192. Hooper D. U.; Chapin III F .F.; Ewel J. J.; Hector, A.; Inchausti, P.; Lavorel, S.; Lawton, J. H.; Lodge, D. M.; Naeem, S.; Schmid, B.; Setälä, H.; Symstad, A. J.; Vandermeer, J. & Wardle D. A. 2005. Effects of biodiversity on ecosystem functioning: a consensus of current knowledge. Ecological Monographs 75: 3-35. Hunt, H. L & Scheibling, R. E. 1997. The role of early post-settlement mortality in recruitment of benthic marine invertebrates: A review. Marine Ecology Progress Series 155: 269-301 Hunter, W. R. & Sayer, M. D. J. 2009. The comparative effects of habitat complexity on faunal assemblages of northern temperate artificial and natural reefs. ICES Journal of Marine Science, 66: 691–698 Jackson, J. R. & Willemsen, R. W. 1976. Allelopathy in the First Stages of Secondary Succession on the Piedmont of New Jersey. American Journal of Botany. 63: 1015-1023 Jackson, L. J. 2003. “Macrophyte-dominated and turbid states of shallow lakes: evidence from Alberta Lakes”. Ecosystems, 6: 213-223. Jacobucci, G. B. 2000. Distribuição vertical e flutuação sazonal da macrofauna vágil associada a Sargassum cymosum C. Agardh, em uma praia do litoral norte do Estado de São Paulo. Dissertação de Mestrado. Universidade Estadual de Campinas, Campinas, São Paulo. 109 p. Jacobucci, G. B. & Leite, F. P. P. 2002. Distribuição vertical e flutuação sazonal da acrofauna vágil associada à Sargassum cymosum C. Agarth, na praia do Lázaro, Ubatuba, São Paulo, Brasil. Revista Brasileira de Zoologia 19: 87-100 Jacobucci, G. B. & Leite, F. P. P. 2006. Biologia populacional das espécies de Ampithoidae (Amphipoda, Crustacea) associadas a Sargassum filipendula C. Agardh, na Praia da Fortaleza, Ubatuba, São Paulo. Revista Brasileira de Zoologia, 23: 1207-16.Ubatuba, São Paulo, Brasil. Revista Brasileira de Zoologia 19: 87-100. 86

Jacobucci, G. B. & Leite, F. P. P. 2008. Effect of temporal variation and size of herbivorous amphipods on consumption levels of Sargassum filipendula (Phaeophyta, Fucales) and their main epiphyte, Hypnea musciformis. Neotropical Biology and Conservation 3: 78-85 Jacobucci, G. B.; Tanaka, M. O. & Leite, F. P. P. 2009. Factors influencing temporal variation of a Sargassum filipendula (Phaeophyta: Fucales) bed in a subtropical shore. Journal of The Marine Biological Association of the United Kingdom 89: 315-321. Jacobucci, G. B. & Leite, F. P. P. 2014. The role of epiphytic algae and different species of Sargassum in the distribution and feeding of herbivorous amphipods. Latin American Journal Aquatic Research 42: 353-363. Jenkins, S. R.; Hawkins, S. J.; & Norton, T. A. 1999. Direct and indirect effects of a macroalgal canopy and limpet grazing in structuring a sheltered inter-tidal community. Marine Ecology Progress Series 188: 81-92 Joly, A. B. 1965. Flora marinha do litoral norte do Estado de São Paulo e regiões circunvizinhas. Boletim nº 294 Faculdade de Filosofia, Ciencias e Letras da Universidade de São Paulo, Botânica 21: 1-393. Kensley, B. 1998. Estimates of species diversity of free-living marine isopod crustaceans on coral reefs. Coral Reefs 17: 83–88. Kohler, K. E. & Gill, S. M. 2006. Coral point count with excel extensions (CPCe): a visual basic program for the determination of coral and substrate coverage using random point count methodology. Computers and Geosciences 32: 1259-1269. Koivisto, M. & Westerbom, M. 2012. Invertebrate communities associated with blue mussel beds in a patchy environment: a landscape ecology approach. Marine Ecology. Progress Series 471: 101-110. Krasnow, L. D. & Taghon, G. L. 1997. Rate of tube building and sediment particle size selection during tube construction by the tanaid crustacean, Leptochelia dubia. Estuaries, 20: 534-546. Krohling, W. & Zalmon, I. R. 2008. Epibenthic Colonization on an Artificial Reef in a Stressed Environment off the North Coast of the Rio de Janeiro State, Brazil. Brazilian Archives of Biology and Technology 51: 213-221 Leite, F. P. P. & Güth, A. Z. 2003. Variações morfológicas dos estágios pós-marsupiais de Sunampithoe pelagica Milne-Edwards (Crustacea, Amphipoda, Gammaridea, Ampithoidae) da fauna de Sargassum cymosum C. Agardh. Revista Brasileira de Zoologia 20: 65-73. Leite, F. P. P. & Turra, A. 2003. Temporal variation in Sargassum Biomass, Hypnea epiphytism and associated fauna. Brazilian Archives of Biology and Technology 46: 665- 671. 87

Leite, F. P. P.; Tanaka, M. O. & Gebara, R. S. 2007. Structural variation in the brown alga Sargassum cymosum and its effects on associated amphipod assemblages. Brazilian Journal of Biology 67: 215-21. Lilley, S. A. & Schiel, D. R. 2006. Community effects following the deletion of a habitat forming alga from rocky marine shores. Oecologia 148: 672–681. Lippert, H.; Iken, K.; Rachor, E. & Wiencke, C. 2001. Macrofauna associated with macroalgae in the Kongsfjord (Spitsbergen). Polar Biology, 24:. 512-522 Littler, M. M. & Littler, D. S. 1980. The evolution of thallus form and survival strategies in benthic marine macroalgae: field and laboratory tests of a functional form model. The American Naturalist, 116: 25-44. Lobban, C. S. & Harrison, P. J. 1997. Seaweed ecology and physiology. Cambridge University Press, 366p. Lohbeck, M.; Poorter, L.; Paz, H.; Pla, L.; Breugel, M.; Martínes-Ramos, M. & Bongers, F. 2012. Functional diversity changes during tropical forest succession. Perspectives in Plant Ecology, Evolution and Systematics 14: 896-96. Longo, P. A. S; Fernandes, M. C.; Leite, F. P. P. & Passos, F. D. 2014 Gastropoda (Mollusca) associated to Sargassum sp. beds in São Sebastião Channel - São Paulo, Brazil. Biota Neotropica 14(4): e20140115 Machado, G. B. O. 2013. Associação de anfípodes herbívoros com a alga parda Sargassum filipendula e suas epífitas: variação temporal e efeito da dieta sobre a aptidão. Dissertação de mestrado – Instituto de Biologia. UNICAMP, Campinas. Madsen, J. D.; Chambers, P. A.; James, W. F.; Koch, E. W. & Westlake, D. F. 2001. The interaction between water movement, sediment dynamics and submersed macrophytes. Hydrobiologia 444: 71-84. Martin-Smith, K. M. 1993. Abundance of mobile epifauna: the role of habitat complexity amd predation fishes. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 174: 243-260 Masselink, G. & Short, A. D. 1993. The effect of tide range on beach morphodynamics and morphology: a conceptual beach model. Journal of Coastal Research 9: 785-800. Masunari, S. 1982. Organismos do fital Amphiroa beauvoisii Lamouroux, 1816 (Rodophyta: Coratnaceae). I. Autoecologia. Boletim de Zoologia da Universidade de São Paulo 7: 57- 148. Masunari, S. 1983. The phytal of the alga Amphiroa fragilissima (Linnaeus) Lamouroux, 1816. Studies on Neotropical Fauna and Environment 18: 151-161. Maughan, B. C. & Barnes, D. K. A. 2000. Seasonality of competition in early development of subtidal encrusting communities. Marine Ecology 21: 205–220. 88

Maughan, B. C. 2001. The effects of sedimentation and light on recruitment and development of a temperate, subtidal, epifauna community. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 256: 59-71. McCabe, D. J. & Gotelli, N. J. 2000. Effects of disturbance frequency, intensity, and area on assemblages of stream macroinvertebrates. Oecologia 124: 270–279. McCook, L. J. & Chapman, R. O. 1991. Community succession following massive ice-scour on an exposed rocky shore" effects of Fucus canopy algae and of mussels during late succession. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 154: 137-169 McNett, B. J. & Rypstra, A. L. 2000. Habitat selection in a large orb-weaving spider: vegetational complexity determines site selection and distribution. Ecological Entomology 25: 423-432 Montouchet, P. C. 1979. Sur la communauté des animaux vagiles associés à Sargassum cymosum C. Agardh, à Ubatuba, Etat de São Paulo, Brésil. Studies on Neotropical Fauna and Evironment 14: 33-64. Müller, R., Laepple, T., Bartsch, I. & Wiencke, C. 2009. Impact of oceanic warming on the distribution of seaweeds in polar and cold-temperate waters. Botanica Marina. 52: 617- 638. Murray, N. S.; Ambrose, R.F. & Dethier, M. N. 2006. Monitoring rocky shores. 1.ed. London, England: University of California Press, 220p. Nelson, W. G. 1979. Experimental studies of selective predation on amphipods: consequences for amphipod distribution and abundance. Journal of Experimental Marine Biology 38: 225-245 Oliveira, C. R.; Matos, C. H. C. & Rocha, C. M. C. 2003. Microgastrópodes Caecidae associados às macroalgas Padina gymnospora (Kuetzing) Sonder e Hypnea musciformis (Wulfen) Lamouroux na praia de Candeias (Jaboatão dos Guararapes, PE). Revista Brasileira de Zoologia. Juiz de Fora 5: 213-223. Oliveira, O. M. P.; Marques, A. C. & Migotto, A. E. 2006. Chave de identificação dos hidróides (Cnidaria, Hydrozoa) epifíticos do Canal de São Sebastião (SE, Brasil). Biota Neotropica 62: 1–18. Oliveira-Filho, E. C. 1967. Algas marinhas do sul do Estado do Espirito Santo(Brasil). I- Ceramiales. Tese de doutorado, pp. 276 Ompi, M. 2010. Settlement behaviour and size of mussel larvae from the family Mytillidae (Brachidontes erosus(Lamarck, 1819), Brachidontesrotratus (Dunker, 1857), Trichomya hirsutus (Lamarck, 1819), and Mytilus galloprovincialis Lamarck, 1819). Journal of Coastal Development 13: 215-227 89

Pacheco, A. S.; Laudien, J.; Thiel, M.; Heilmayer, O. & Oliva, M. 2010. Hard-bottom succession of subtidal epibenthic communities colonizing hidden and exposed surfaces off northern Chile. Scientia Marina 74: 147-154. Paresque, K. 2008. Influência das características do hábitat na comunidade macrobentônica associada a diferentes fitais no entre-marés da Ilha do Boi, Vitória, Espírito Santo. Dissertação de Mestrado, na Universidade Federal do Espirito Santo, Espírito Santo, 47p. Parker, J. D.; Duffy, J. E. & Orth, R. J. 2001. Plant species diversity and composition: experimental effects on marine epifaunal assemblages. Marine Ecology Progress Series 224: 55-67. Paula, E. J. & Eston, V. R. 1987. Are there another Sargassum especies potentially as invasive as S. muticum? Botanica Marina 30: 405- 410. Paula, E. J. 1988. O gênero Sargassum C. Agardh (Phaeophyta, Fucales) no litoral do Estado de São Paulo, Brasil. Boletim de Botânica. Universidade de São Paulo 10: 65- 118. Paula, E. J. & Eston, V. R. 1989. Secondary succession on an exposed rocky intertidal algal community of the State of São Paulo. Boletim de Botânica da Universidade Estadual de São Paulo 11:1-9. Pereira, R. C.; Donato, R.; Teixeira, V. L. & Cavalcanti, D. N. 2002. Feeding preferences of the endemic gastropod Astraea latispina in relation to chemical defenses of Brazilian tropical seaweed. Brazilian Journal of Biology, 62: 33-40. Pérez, T., Garrabou, J., Sartoretto, S., Harmelin, J.G., Francour, P. & Vacelet, J. 2000. Mass mortality of marine invertebrates: an unprecedented event in the northwestern Mediterranean. Comptes Rendus de I'Academie das Sciences. Paris, 323: 853–865. Perkol-Finkel, S. & Airoldi, L. 2010. Loss and recovery potential of marine habitats: an experimental study of factors maintaining resilience in subtidal algal forests at the Adriatic Sea. PloS One 5 (5). Poore, A. G. B. & Steinberg, P. D. 2001. Host plant adaptation in an herbivorous marine amphipod: genetic potential not realized in field populations. Evolution 55: 68-80 Poore, G. C. B & Bruce, N. L. 2012. Global Diversity of Marine Isopods (Except Asellota and Crustacean Symbionts). PlosONE Quitano, E.; Gancedo, U., Díez, I., Figueroa, F. L. & Gorostiaga, J. M. 2013. Solar radiation (PAR and UVA) and water temperature in relation to biochemical performance of Gelidium corneum (Gelidiales, Rhodophyta) in subtidal bottoms off the Basque coast. Journal of Sea Research 83: 47e55. Ramos, R. J.; Travassos, M. P. & Leite, G. R. 2010. Characterization of macrofauna associated with articulated calcareous algae (Corallinaceae, Rhodophyta) occurring in a 90

hydrodynamic gradient on the Espírito Santo State coast, Brazil. Brazilian Journal of Oceanography 58: 275-285. Rueda, J. L. & Salas, C. 2003. Seasonal variation of a molluscan assemblage living in a Caulerpa prolifera meadow within the inner Bay of Cádiz (SW Spain). Estuarine Coastal Shelf Science 57: 909-918. Santelices, B. 2007.The discovery of kelps forest in deep-water habitats of tropical regions. Proceedings of the Nacional Academy of Sciences of the United States of America 49: 19163-19164. Schiel, D. R., Lilley, S. A. 2007. Gradients of disturbance to an algal canopy and the modification of an intertidal communit. Marine Ecology Progress Series 339: 1–11. Schiel, D. R., & Lilley, S. A. 2011. Impacts and negative feedbacks in community recovery over eight years following removal of habitat-forming macroalgae Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 407: 108–115 Schneider, F. I. & Mann, K. H. 1991.Species specific relationships of invertebrates to vegetation in a seagrass bed. II. Experiments on the importance of macrophyte shape, epiphyte cover and predation. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 145: 119-139 Sousa, W. P. 1979. Disturbance in marine intertidal boulder fields: the nonequilibrium maintenance of species diversity. Ecology 60:1225-1239. Sousa, W. P. 1984. Intertidal mosaics: patch size, propagule availability, and spatially variable patterns of succession. Ecology 65:1918-1935. Sousa, W. P. 2001. Natural disturbance and the dynamics of marine benthic communities. In: Bertness, M.D., Gaines, S. & Hay, M. E. eds. Marine Community Ecology, Sinauer Assoc., Sunderland , MA Souza, C. R. G. 2009. A Erosão nas Praias do Estado São Paulo: Causas, Conseqüências, Indicadores de Monitoramento e Risco. In: Bononi, V. L. R., Santos Junior, N. A. (Org.), Memórias do Conselho Cientifico da Secretaria do Meio Ambiente: A Síntese de Um Ano de Conhecimento Acumulado, Instituto de Botânica – Secretaria do Meio Ambiente do Estado de São Paulo, São Paulo, Brasil: 48-69. Stachowicz, J. J.; Bruno, J. F. & Duffy, J. E. 2007. Consequences of biodiversity for marine communities and ecosystems. Annual Review of Ecology, Evolution and Systematics 38: 739-766. Stachowicz, J. J.; Graham, M.; Bracken, M. E. S. & Szoboszlai, A. I. 2008. Diversity Enhances Cover and Stability of Seaweed Assemblages: The Role of Heterogeneity and Time. Ecology 89: 3008-3019. Steneck, R. S. & Dethier, M. N. 1994. A functional group approach to the structure of algal dominated communities. Oikos 69: 476-498. 91

Széchy, M. T. M. & Paula, E. J. 1998. Tipos Morfológicos em populações de Sargassum (Phaeophyta, Fucales) do litoral dos Estados do Rio de Janeiro e São Paulo, Brasil. Leandra 12: 1-10. Széchy, M. T. M. & Paula, E. J. 2000. Macroalgas associadas a bancos de Sargassum C. Agardh (Phaeophyta, Fucales) do litoral dos Estados do Rio de Janeiro e São Paulo, Brasil. Hoehnea 27: 235- 257. Széchy, M. T. M.; Gallilez, M. & Marconi, M. 2006. Quantitative variables applied to phenological studies of Sargassum vulgare C. Agardh (Phaeophyta-Fucales) from Ilha Grande Bay, State of Rio de Janeiro. Revista Brasileira de Botânica 29: 27-37. Széchy, M. T. M. & Sá, A. D. F. 2008. Variação sazonal do epifitismo por macroalgas em uma população de Sargassum vulgare C. Agardh (Phaeophyceae, Fucales) da Baía da Ilha Grande, Rio de Janeiro. Oecologia Brasiliensis 12: 299-314 Tanaka, M. O. & Magalhães, C. A. 2002. Edge effects and succession dynamics in Brachidontes mussel beds. Marine Ecology Progress Series 237: 151-158. Tanaka, M. O.; Leite, F. P. P. 2004. Distance effects on short-term recolonization of Sargassum stenophyllum by mobile epifauna, with an analysis of gammarid life habits. Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom 84: 901-910. Taniguchi, G. M.; Rocha, O. & Senna, P. A. C. 2003. A comunidade fitoplanctônica de um lago tropical no sudeste do Brasil (Lago Dom Helvécio, estado de Minas Gerais). Caderno de Pesquisa, Série Biologia 15: 29-55. Tararam, A. S. & Wakabara, Y. 1981. The mobile fauna – especially Gammaridea – of Sargassum cymosum. Marine Ecology Progress Series, 5: 157-163 Taylor, R. B. 1998. Short-term dynamics of a seaweed epifaunal assemblage. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 227: 67-82 Thiel, M. & Vasquez, J.A. 2000. Are kelp holdfasts islands on the ocean floor? indication for temporarily closed aggregations of peracarid crustaceans. Hydrobiologia 440: 45-54. Thiel, M. 2000. Extended parental care behavior in crustaceans- A comparative overview. Crustacean Issues 12: 211-226 Thiel, M., Guerra-García, J. M., Lancelotti, D. A. & Vasquez, N. 2003. The distribution of littoral caprellids (Crustacea: Amphipoda: Caprellidea) along the Pacific coast of continental Chile. Revista Chilena de História Natural 76: 297-312 Toohey, B. D.; Kendrick, G. A. & Harvey, E. S. 2007. Disturbance and reef topography maintain high local diversity in Ecklonia radiata kelp forests. Oikos 116: 1618- 1630. Toohey, B. D. & Kendrick, G. A. 2007. Survival of juvenile Ecklonia radiata sporophytes after canopy loss. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 349: 170-182. 92

Underwood, A. J.; Denley, E. J. & Moran, M. J. N. T. 1983. Experimental analyses of the structure and dynamics of mid-shore rocky intertidal communities in New South Wales. Oecologia 56: 202-219. Underwood, A. J. 1999. Physical disturbances and their direct effect on an indirect effect: responses of an intertidal assemblage to a severe storm. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 232: 125–140. Underwood, A. J.& Chapman, M.G. 2006. Early development of subtidal macrofaunal assemblages: relationships to period and timing of colonization. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 330: 221–233. Underwood, A. J.; Chapman, M. G. & Connell, S. D. 2000. Observations in ecology: you can’t make progress on processes without understanding the patterns. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 250: 97– 115. Valdivia, N.; Heidemann, A.; Thiel, M.; Molis, M. & Wahl, M. 2005. Effects of disturbance on the diversity of hard-bottom macrobenthic communities on the coast of Chile. Marine Ecology Progress Series 299: 45-54. Varoli, F. M. F. 1981. Aspectos da distribuição, reprodução e alimentação de pantopoda do Sargassum de Itanhaém e Ubatuba, Estado de São Paulo. Dissertação de Mestrado, Universidade de São Paulo, São Paulo, 89 p. Vieira, E. A.; Dias, G. M. & Flores, A. A. V. 2016. Effects of predation depend on successional stage and recruitment rate in shallow benthic assemblages of the Southwestern Atlantic. Marine Biology 163:87 Viejo, R. M. & Aberg, P. 2003. Temporal and spatial variation in the density of mobile epifauna and grazing damage on the seaweed Ascophyllum nodosum. Marine Biology 142: 1229–1241. Viejo, R. M.; Arenas, F.; Fernández, C. & Gómez, M. 2008. Mechanisms of succession along the emersion gradient in intertidal rocky shore assemblages. Oikos 117: 376-389. Virnstein, R. W. & Curran, M. C. 1986. Colonization of arti￠cial seagrass versus time and distance from source. Marine Ecology Progress Series 29: 279-288. Wainwright, C. E.; Wolkovich, E. M. & Cleland, E. E. 2012. Seasonal priority effects: implications for invasion and restoration in a semi-arid system. Journal of Applied Ecology 49: 234-241. Wikstrom, S. A. & Kaustsky, L. 2007. Structure and diversity of invertebrate communities in the presence and absence of canopy- forming Fucus vesiculosus in the Baltic Sea. Estuarine, Coastal and Shelf Science 72: 168-176. Worm, B.; Lotze, H. K. & Sommer, U. 2001. Algal propagule banks modify competition, consumer and resource control on Baltic rocky shores. Oecologia 128: 281-293. 93

Yesson, C.; Bush, L. E.; Davies, A. J.; Maggs, C. A. & Brodie, J. 2015. Large brown seaweeds of the British Isles: Evidence of changes in abundance over four decades. Estuarine, Coastal and Shelf Science 155: 167e175 Zalmon, I. R.; de Sá, F.S; Dornellas-Neto, E. J; Rezende, C. E.; Mota, P. M. & Almeida, T. C. M. 2014.Impacts of artificial reef spatial configuration on infaunal community structure— Southeastern Brazil. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 454 : 9–17