Universidade de Lisboa Faculdade de Ciências Departamento de Biologia Animal Ecology of the Common Octopus Octopus vulgaris (Cuvier, 1797) in the Atlantic Iberian coast: Life cycle strategies under different oceanographic regimes Sílvia Alexandra Pereira Lourenço Doutoramento em Biologia Especialidade de Biologia Marinha e Aquacultura 2014 Universidade de Lisboa Faculdade de Ciências Departamento de Biologia Animal Ecology of the Common Octopus Octopus vulgaris (Cuvier, 1797) in the Atlantic Iberian coast: Life cycle strategies under different oceanographic regimes Sílvia Alexandra Pereira Lourenço Tese orientada por Prof. Dr. Luís Narciso (FCUL/CO), Dr. Ángel F. González González (IIM-CSIC) e por Dr. João Pereira (IPMA) 2014 Doctoral dissertation in Biology (specialization in Marine Biology and Aquaculture) presented to the University of Lisboa Dissertação apresentada à Universidade de Lisboa para a obtenção do grau de doutor (Especialidade Biologia Marinha e Aquacultura) Sílvia Alexandra Pereira Lourenço 2014 “Mas não investigues: diverte-te. Crias dificuldades e conceitos para atrasar a tua chegada. Amanhã chegarás no esconderijo onde ainda ontem escondeste a resposta.” Gonçalo M. Tavares, Breves notas sobre ciência, 2006 Table of contents TABLE OF CONTENTS SUMMARY 5 RESUMO 6 RESUMO ALARGADO 7 LIST OF PAPERS 13 1. GENERAL INTRODUCTION 17 1.1. OCTOPUS FISHERIES 17 1.2. EVOLUTION AND GENETICS 20 1.3. BIOGEOGRAPHIC CONTEXT OF THE STUDY AREA 23 1.4. ANALITICAL METHODS AND THEIR IMPORTANCE FOR ECOLOGICAL STUDIES 28 1.5. OBJECTIVES 31 2. REPRODUCTIVE CYCLE AND NUTRITIONAL HABITAT UNDER DIFFERENT OCEANOGRAPHIC CONDITIONS 37 2.1. SEASONAL TRENDS OF REPRODUCTIVE CYCLE OF OCTOPUS VULGARIS IN TWO ENVIRONMENTALLY DISTINCT COASTAL AREAS 37 Abstract 37 2.1.1. Introduction 38 2.1.2. Material and Methods 40 2.1.2.1. Sampling 40 2.1.2.2. Data Analysis 42 2.1.3. Results 44 2.1.4. Discussion 50 Acknowledgements 54 Bibliographic References 54 2.2. DOES THE TROPHIC HABITAT INFLUENCE THE BIOCHEMICAL QUALITY OF THE GONAD OF OCTOPUS VULGARIS? STABLE ISOTOPES AND LIPID CLASS CONTENTS AS BIO-INDICATORS OF DIFFERENT LIFE CYCLE STRATEGIES 58 Abstract 58 2.2.1. Introduction 59 2.2.2.1. Stable isotope analyses 62 2.2.2.2. Lipid class analyses 62 2.2.3. Results 64 1 Table of contents 2.2.3.1. Diet and Habitat 64 2.2.3.2. Maturity 68 2.2.4. Discussion 70 Acknowledgements 73 Bibliographic References 73 3. HABITAT REQUIREMENTS FOR OCTOPUS VULGARIS PARALARVAE AND JUVENILES 79 3.1. THE RÍA DE VIGO OCTOPUS VULGARIS SPAWNING GROUND: LOCAL FACTORS INFLUENCING THE DISTRIBUTION AND ABUNDANCE OF PARALARVAE 79 Abstract 79 3.1.1. Introduction 80 3.1.2. Material and Methods 81 3.1.3. Results 82 3.1.4. Discussion 84 Acknowledgments 86 Bibliographic References 86 3.2. NUTRITIONAL PROFILE OF WILD OCTOPUS VULGARIS PARALARVAE AND THEIR POTENTIAL PREY OFF WESTERN IBERIAN UPWELLING SYSTEM 89 Abstract 89 3.2.1. Introduction 90 3.2.2. Material and Methods 92 3.2.2.2. Biochemical methods 93 3.2.2.3. Statistical analysis 95 3.2.3. Results 97 3.2.4. Discussion 105 Acknowledgements 109 Bibliographic References 110 3.3. ESSENTIAL HABITATS FOR PRE-RECRUIT OCTOPUS VULGARIS ALONG THE PORTUGUESE COAST 115 Abstract 115 3.3.1. Introduction 116 3.3.2. Material and Methods 117 3.3.2.1. Survey sampling 117 2 Table of contents 3.3.2.2. Environmental data 118 3.3.2.3. Data analysis 119 3.3.3. Results 121 3.3.3.1. Environmental variation along the Portuguese continental shelf 121 3.3.3.2. Recruitment grounds 121 3.3.3.3. Environmental effects and essential habitat 125 3.3.4. Discussion 131 Acknowledgements 137 Bibliographic References 137 4. ASSESSING AGE IN OCTOPUS VULGARIS JUVENILES IN THE PORTUGUESE NORTHWEST COAST 143 4.1. STYLET (VESTIGIAL SHELL) SIZE IN OCTOPUS VULGARIS (CEPHALOPODA) HATCHINGS USED TO LOCATE STYLET NUCLEUS IN ADULTS 143 Abstract 143 4.1.1. Introduction 144 4.1.2. Material and Methods 145 4.1.3. Results 148 4.1.4. Discussion 152 Acknowledgments 156 Bibliographic References 156 4.2. AGE AND GROWTH OF POST-SETTLED OCTOPUS VULGARIS: AGEING METHODOLOGIES AND CHALLENGES 159 Abstract 159 4.2.1. Introduction 160 4.2.2. Material and methods 161 4.2.2.1. Sampling and storing 161 4.2.2.2. Stylet preparation 162 4.2.2.3. Stylet microstructure analysis and age estimation 163 4.2.3. Results 166 Acknowledgements 175 Bibliographic References 175 5. GENERAL CONCLUSIONS 181 5.1. GENERAL CONCLUSIONS 181 3 Table of contents 5.1. FUTURE PERSPECTIVES 185 LITERATURE CITED 187 AGRADECIMENTOS 197 4 Summary SUMMARY Octopus vulgaris is one of the most important fishery resources in the coastal area of the Atlantic Iberian basin. One to two years lifespan, terminal semelparity with numerous eggs and the absence of generation overlap are the reasons for high variability in the species abundance between years strongly connected with environmental conditions. The overall aim of this thesis is to identify which factors, physical, environmental and biologic influencing the Octopus vulgaris life cycle. First of all, we look at the reproductive season of the species in the northwest and south Portuguese coasts and conclude that spawning depends on the local oceanographic regime but also partially on the nutritional quality of the food. The study was followed by an analysis of the local factors that influence abundance in the nursery of Ría de Vigo (Southwest Galicia). Here, the newly-hatched paralarvae concentrate in shallow waters and protected areas under the influence of the Cies islands and feed on the meso-zooplanktonic community that supply these paralarvae with the adequate nutritional requirements balanced to protein but also rich in n-3HUFA fatty acids essential for growth and survival at this stage. After settlement, the physical and environmental characteristics of the feeding grounds are essential for recruitment success. Here we identified five areas of pre-recruit aggregation along the Portuguese Coast. Finally, the age and growth were determined for juveniles of the Northwest Portuguese coast. Age estimates are fundamental tools to chronologically follow the effect of the environmental factors through the life cycle. Here, ageing methodologies using the stylets as age recorders were improved to achieve precision and accuracy in ageing estimates in this species. The results and conclusions of the thesis present important data to incorporate in the future ecosystem approach models for the assessment and management of the octopus fisheries in the Portuguese coast. Key words: Octopus vulgaris, adults, paralarvae, juvenile, reproduction, feeding requirements, essential habitats, age, growth, stylets. 5 Resumo RESUMO Octopus vulgaris é um dos recursos marinhos mais capturados na área costeira da costa Ibérica Atlântica. A longevidade de um a dois anos, semelparidade com descendência numerosa e ausência de sobreposição de gerações faz com que a abundância da espécie varie muito de um ano para o outro em função de condições ambientais. O objetivo geral desta tese é identificar quais os fatores físicos, ambientais e biológicos que condicionam o ciclo de vida das populações de O. vulgaris da costa continental portuguesa. Para desenvolver esta tese observámos, numa primeira fase, a época reprodutiva das duas populações da costa noroeste e sul portuguesas concluindo que esta depende do regime oceanográfico local mas também é parcialmente influenciada pela disponibilidade nutricional no momento. De seguida, analisaram-se os fatores locais que fazem com que a Ría de Vigo (Galiza) seja área de berçário importante para esta espécie. Aqui as paralarvas recém-eclodidas concentram-se em águas pouco profundas do interior da ria junto às Ilhas Cies, onde se alimentam da comunidade de meso-zooplâncton que lhes fornece o equilíbrio nutricional adequado de proteínas e lípidos e o suficiente em ácidos gordos poli- insaturados da família n-3 de que necessitam para a fase de crescimento exponencial que ocorre até ao assentamento. Após o assentamento, as características físicas e ambientais e locais são essenciais para o sucesso do recrutamento à pesca. Com este trabalho, identificaram-se e caracterizaram-se cinco áreas de agregação de juvenis ao longo da costa Portuguesa. Finalmente, foram abordados a idade e o crescimento. A estimação da idade é uma ferramenta essencial para acompanhar cronologicamente o efeito dos fatores ambientais ao longo do ciclo de vida. Neste trabalho foram desenvolvidas metodologias que permitiram melhorar a precisão e a exatidão das estimativas diretas da idade dos polvos a partir da deposição de anéis de crescimento na concha vestigial. Os resultados e conclusões obtidos ao longo deste documento oferecem dados fundamentais para os modelos de abordagem ecossistémica que serão usados na futura avaliação e gestão efetiva do polvo-comum na costa continental portuguesa. Palavras chave: Octopus vulgaris, adultos, paralarvas, juvenis, reprodução, requisitos alimentares, habitats essenciais, idade, crescimento, bastonetes. 6 Resumo Alargado RESUMO ALARGADO O polvo-comum Octopus vulgaris (Cuvier 1797) é um dos mais importantes recursos explorados pela frota pesqueira em Portugal e na Galiza. Com desembarques em Portugal na ordem das 7 500 toneladas (média dos desembarques registados entre 1982 e 2012) dos quais 90% são da responsabilidade da frota artesanal e costeira, este é o recurso que permite maior rendimento ao pescador no leilão de primeira venda uma vez que associa frequentemente a espécie com maior peso desembarcado e o valor de primeira venda mais elevado (em média, no mesmo período, 4€/kilo). Estes dois fatores fazem com que o polvo-comum seja considerado atualmente um recurso de rendimento garantido para várias frotas artesanais e de pequena escala. Este rendimento garantido não passa despercebido à frota industrial de arrasto de fundo que é hoje em dia responsável por 10 % dos desembarques totais de Polvo-comum em águas portuguesas. Porém, o interesse do Polvo- comum como recurso pesqueiro é partilhado pelas comunidades costeiras de Espanha, Itália e outros países mediterrânicos.