El Colegio de la Frontera Sur Taxonomía de los pepinos de mar (Echinodermata: Holothuroidea) de la Península de Yucatán y algunos de la University of Miami Deep Sea Expeditions. TESIS presentada como requisito parcial para optar al grado de Maestra en Ciencias en Recursos Naturales y Desarrollo Rural Por Stephanie Rosario Amador Carrillo 2017 i El Colegio de la Frontera Sur ____Jueves____, _26__ de _Octubre_ del 2017. Las personas abajo firmantes, miembros del jurado examinador de: Stephanie Rosario Amador Carrillo__________________________________________ hacemos constar que hemos revisado y aprobado la tesis titulada: Taxonomía de los pepinos de mar (Echinodermata: Holothuroidea) de la Península de Yucatán y algunos de la University of Miami Deep Sea Expeditions. para obtener el grado de Maestra en Ciencias en Recursos Naturales y Desarrollo Rural. Nombre Firma Director _Dr. Sergio I. Salazar-Vallejo__________________________ Co-Director _Dr. Francisco A. Solís-Marín_________________________ Asesora _M. en C. Arely Martínez-Arce_________________________ Sinodal adicional _Dr. David González Solís____________________________ Sinodal adicional _ Dr. Miguel Ángel Ruiz Zárate__________________________ Sinodal suplente _ Dra. Rebeca Adriana Gasca Serrano____________________ ii En memoria del mi Padre Joaquín. a la salud de mi Madre Silvia, sobreviviente del cáncer; a la mejora emocional y física de mis hermanos Ingrid y Gabriel. Siempre unidos, los amo. iii AGRADECIMIENTOS A El Colegio de la Frontera Sur, Unidad Chetumal, por abrirme las puertas en su programa de Maestría en Ciencias en Recursos Naturales y Desarrollo Rural. A la beca nacional de CONACYT, por cubrir colegiaturas, manutención y servicios médicos durante estos estudios. Agradezco el apoyo de mi asesora M. en C. Arely Martínez- Arce y al Dr. Manuel Elías-Gutiérrez por el procesamiento de las muestras de los Códigos de Barras, como parte de la Red CONACYT “Código de Barra de la Vida” (MEXBOL). El apoyo de Sergio, Luis, Emilia, Jani, Tulio e Isabel en la colecta de especímenes del Golfo de México y de Isla Contoy. Nuevamente gracias a Emilia, Luis y Sergio por la toma de fotos de microscopía de barrido así como por el uso de sus recursos fiscales para la realización de las estancias en Ciudad de México. A mi consejo tutelar por estar siempre al pendiente de mi formación, al Dr. Sergio Salazar por permitirme experimentar los retos del quehacer de un científico en toda mi trayectoria en el laboratorio, y por ser un buen consejero y guía académico, al Dr. Francisco Solís por permitir realizar estancias en el Instituto de Ciencias del Mar y Limnología de la UNAM y por sus importantes contribuciones en el conocimiento de los pepinos de mar, y a la M. en C. Arely Martínez, por contribuir al conocimiento de los aspectos moleculares de la investigación y por brindarme consejos muy atinados. La Dra. Nancy Voss facilitó el acceso al material del laboratorio de la Universidad de Miami y el Dr. Gustav Paulay por compartir el manuscrito sobre Holothuria arenicola. A mis compañeros del laboratorio Sergio, Emilia, Luis, Astrid, Citlalli, Isabel, Jani, Reyna, Tulio y Víctor, y compañeros de los diferentes cursos en especial a Alem, Caro, Cexy, Elsi, Gisa, JuanCa, Lidia, Lili, Maru, Pedrito y Ross, porque pasé grandes momentos de diversión y reflexión a su lado. ¡Muchas gracias! Y a mi familia, porque sin ellos no hubiera tenido el coraje y la valentía de seguir adelante a pesar de las dificultades que pasamos en estos años. Los amo. iv TABLA DE CONTENIDO 1. RESUMEN 1 2. INTRODUCCIÓN 2 2.1. ANTECEDENTES 3 2.2. JUSTIFICACIÓN 6 2.3. PROBLEMA DE INVESTIGACIÓN 8 2.4. OBJETIVOS 8 3. METODOLOGÍA 9 4. RESULTADOS 11 5. DISCUSIÓN Y CONCLUSIONES 104 6. ASPECTOS ÉTICOS DE LA INVESTIGACIÓN 108 7. LITERATURA CITADA 109 8. ANEXOS 132 v 1. RESUMEN El interés por los pepinos de mar cambió drásticamente en los últimos años debido a la pesca intensa que se ha ejercido sobre ellos cuando otros recursos pesqueros tendían a la baja. En la Península de Yucatán, la pesca ha propiciado que las poblaciones mermen conforme pasa el tiempo. De aquí nuestro objetivo de entender el estado actual de la biodiversidad de los pepinos de mar con la finalidad de contribuir a su conservación para mejorar planes de gestión y manejo. Con este objetivo, se realizó un estudio taxonómico de los materiales disponibles en tres colecciones biológicas importantes, dos de México (ECOSUR, ICML-UNAM) y otra de los Estados Unidos (Universidad de Miami). Se incluyeron dos objetivos adicionales: revisar la situación taxonómica de Holothuria (Thymiosycia) arenicola Semper, 1868 en los litorales de México; esta especie fue descrita de Filipinas y a la fecha es considerada cosmopolita; y generar secuencias del gen COI de algunas de las especies de holotúridos regionales para corroborar su identificación. Los organismos revisados en este estudio representan 44 especies de pepinos de mar agrupados en cuatro órdenes, 10 familias y 25 géneros, de los cuales 35 especies corresponden a la Península de Yucatán y nueve especies proceden de localidades cercanas. Se presenta información estandarizada para todas las especies sobre sus características diagnósticas, así como detalles de material tipo, localidad tipo y distribución regional y global. El orden Aspidochirotida fue el más abundante con 19 especies, seguido del orden Dendrochirotida con 10. Se observó que seis especies se distribuyen por todo el litoral de la Península de Yucatán: Astichopus multifidus (Sluiter, 1910), Isostichopus badionotus (Selenka, 1867), Holothuria (Cystipus) cubana Ludwig, 1875, Holothuria (Halodeima) floridana Pourtalès, 1851, Synaptula hydriformis (Lesueur, 1824) y Chiridota rotifera (Pourtalès, 1851). Dos especies se registran por primera vez en el Caribe mexicano: Euthyonidiella arenicola (Pawson & Miller, 1992) y Amphigymnas bahamensis Deichmann, 1930 y otra especie es un nuevo registro para Venezuela: Paracolochirus mysticus (Deichmann, 1930). El análisis de H. (T.) arenicola resultó en ocho variaciones morfológicas. Y por último, en la caracterización molecular con el marcador COI se confirmó la dificultad para la delimitar las especies del género Holothuria Linnaeus, 1767. Palabras clave: Holothuroidea, Aspidochirotida, Dendrochirotida, Holothuria, Península de Yucatán. 1 2. INTRODUCCIÓN Los pepinos de mar son invertebrados que pertenecen al Phylum Echinodermata y a la Clase Holothuroidea. Constituyen un grupo altamente diversificado con representantes en los fondos marinos desde ambientes someros hasta zonas abisales (Jamieson et al. 2011). La mayoría de las especies son bénticas, habitan en fondos de arena, entre rocas, pastos marinos y en arrecifes de coral. Hay actualmente unas 1,400 especies conocidas a nivel mundial (Pawson 2007). Los holoturoideos se distinguen de otros equinodermos como los ofiuros, estrellas de mar y erizos de mar porque los adultos tienen simetría bilateral, además de que carecen de brazos, tienen una sola gónada en el extremo anterior de la cavidad celómica (Hendler et al. 1995), y su endoesqueleto está formado por pequeñas placas libres u osículos, de naturaleza calcárea y de varias formas (Solís-Marín et al. 2009). Los holoturoideos pueden ser bénticos o pelágicos, como el caso de algunas especies de la familia Synallactidae (Bathyplotes Östergren, 1896), los cuales pueden nadar algunos metros en la columna de agua (Hendler et al. 1995). Se alimentan de partículas en suspensión o depositadas en el sedimento, para lo cual extienden sus tentáculos, los agitan sobre el fondo, o los mantienen expuestos ante una corriente de agua (Brusca y Brusca 1990). El pepino de mar es un recurso de gran demanda internacional y su pesca representa una oportunidad importante de trabajo y de ingresos para las comunidades de la zona costera (López-Rocha 2011). La pesca del pepino de mar se ha expandido por todo el mundo y ha incrementado su valor en las últimas dos o tres décadas (Conand y Byrne 1993; Conand 2004; FAO 2008), especialmente porque es un recurso escaso. Bruckner et al. (2003) señalaron que la extracción de los holoturoideos se ha traducido en la solidificación del fondo del mar, lo que elimina el hábitat potencial de otros organismos bénticos. 2 La clasificación y taxonomía de los pepinos de mar se basa en la forma general del cuerpo, el arreglo de los pedicelos ambulacrales, la forma y número de tentáculos, la forma del anillo calcáreo y la forma y combinación de los osículos. Los osículos son denominados por su forma como botones, canastas, placas, barras, anclas, ruedas, entre otros; ciertamente las formas de los osículos son limitadas y taxonómicamente son características para cada especie (Pawson 1982; Hendler et al. 1995). Los caracteres taxonómicos que determinan los grupos a nivel de orden son la forma del cuerpo, número y forma de los tentáculos, posición de la boca y el ano, disposición y forma de los pedicelos ambulacrales. A nivel familia y género se toman en cuenta los siguientes caracteres internos: forma del anillo calcáreo, número y forma de los canales pétreos, forma y número de madreporitas, número y longitud de vesículas de Poli, disposición de gónadas, presencia o ausencia de túbulos de Cuvier, músculos retractores, forma y disposición de árboles respiratorios, forma de los músculos longitudinales, disposición del intestino. Para la identificación a nivel especie el carácter más importante es la diferente combinación y forma de los osículos, que conforman el endoesqueleto de los pepinos de mar y se encuentran embebidos en la piel y/o en las paredes de los órganos internos (Solís-Marín et al. 2009). 2.1 ANTECEDENTES A lo largo de la historia del estudio de este grupo, se pueden destacar las siguientes investigaciones regionales: las de Clark (1898), quien al tener la colección de equinodermos de Bermuda contribuyó al conocimiento de nuevas especies. En su trabajo reportó 10 especies de pepinos de mar: Cucumaria punctata Ludwig, 1875, C. (Semperia) bermudiensis Clark, 1898, Holothuria floridana Pourtalès, 1851, H. captiva Ludwig, 1875, H. abbreviata Heilprin, 1888, 3 H. surinamensis Ludwig, 1875, Stichopus diaboli Heilprin, 1888, S.